TCNICAS Y METODOLOGAS

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La heterogeneidad en ecologa: herramientas de cuantificacin y aplicaciones para la restauracin

Heterogeneity in ecology: tools for quantification and applications for restoration J. L. QUERO
Departamento de Ecologa. Facultad de Ciencias. Universidad de Granada. 18071. Granada. Espaa. Email: jlquero@ugr.es Palabras clave: bosque mediterrneo, heterogeneidad, kriging, patrn espacial, restauracin, SADIE, supervivencia de plntulas, variables ambientales. Keywords: environmental variables, heterogeneity, kriging, mediterranean forest, SADIE, seedling survival, spatial pattern, restoration. RESUMEN La tendencia tradicional en ecologa ha sido la de asumir que los sistemas en la naturaleza son homogneos con el objetivo de simplificar y comprender los procesos e interacciones que en ella se desarrollan. Sin embargo este supuesto es la excepcin ms que la norma en los ecosistemas. La heterogeneidad en los ltimos tiempos est recibiendo merecida atencin en muchos temas trascendentales en ecologa y puede ser cuantificada con diferentes tcnicas de anlisis espacial, adems de ser una herramienta til en la restauracin ecolgica, incluyndola en el diseo de protocolos de siembra y plantacin que optimicen el reclutamiento en diversas condiciones. ABSTRACT To simplify the understanding of the processes and interactions that occur in nature, the traditional trend in ecology has been to assume that the systems in the nature are homogeneous. However, homogeneity is the exception more than the norm in ecosystems. Lately, heterogeneity is receiving more attention in relation to the most basic issues in ecology. Heterogeneity can be quantified through several spatial-analysis techniques and could also be a useful tool in ecological restoration, in the design of sowing and planting protocols that optimise the recruitment in diverse conditions.

INTRODUCCIN Ya sea mezcla de partes de diversa naturaleza en un todo, consistente de distintos constituyentes o cualidad que se aplica a los conjuntos formados por cosas diferentes entre s y a las cosas que los forman, cualesquiera de las definiciones que aparecen en los diccionarios convencionales (RAE, Maria Moliner, 1998) atisban el sentido de heterogeneidad en ecologa. Una de las definiciones ms completa viene dada por Milne (1991) donde propone que la heterogeneidad es la complejidad resultante de las interacciones entre la distribucin de

los factores ambientales y la respuesta diferencial de los organismos a esos factores. Por tanto, y segn esta definicin, los organismos viven en hbitats que son altamente heterogneos tanto en el espacio como en el tiempo (Stewart et al., 2000). Aunque esto hoy da esta ampliamente aceptado, la tendencia tradicional ha sido la de asumir que los sistemas en la naturaleza son homogneos con el objetivo de simplificar y comprender los procesos e interacciones que en ella se desarrollan. Ello ha contribuido al desarrollo de la teora ecolgica, pese a la prdida de realidad manifiesta a la hora de trasladar la base

ISSN: 1695-6370

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TCNICAS Y METODOLOGAS al., 2001). As, temas cardinales como la lluvia cida, el cambio global, la fragmentacin de hbitat y la conservacin de la biodiversidad, pueden abordarse a escala local, regional y global, ya que muchas de estas consecuencias del impacto humano se deben a la suma de muchos impactos locales. Es importante por tanto realizar aproximaciones espacio-temporales a distintas escalas, para completar el entendimiento de los procesos e interacciones ecolgicas. La regeneracin de los ecosistemas mediterrneos es, sin duda, otro tema trascendental en ecologa. A escala temporal, se estn llevando a cabo estudios predictivos del futuro del bosque mediterrneo (Sabat et al., 2002). A escala espacial, la heterogeneidad puede condicionar en gran medida los procesos de regeneracin de las plantas y la estructura de las poblaciones. Como consecuencia, ha recibido merecida atencin en diversas escalas de observacin, desde escalas que engloban el rea de distribucin geogrfica de una especie, hasta nivel de rodal (Gmez-Aparicio et al., 2005b, a). A pesar de ello, en pocas ocasiones se ha explorado la heterogeneidad espacial a pequea escala y sus consecuencias en la regeneracin (Maestre et al., 2003). El ciclo natural de regeneracin de cualquier especie leosa mediterrnea puede estar seriamente limitado, incluso colapsado, por cualquier etapa demogrfica cuya probabilidad de establecimiento exitoso est prxima a cero. En ambientes Mediterrneos la fase de plntula suele ser mas limitante para el establecimiento, ya que esta es mas sensible ante cualquier circunstancia adversa. En tal caso, el xito de establecimiento depender de la disponibilidad de micrositios adecuados, entendiendo por micrositio la zona que inmediatamente rodea a una plntula. La calidad de un micrositio, generada por el conjunto de factores abiticos y biticos (p. ej., humedad y compactacin del suelo, disponibilidad de luz, profundidad de hojarasca, etc.) puede

terica y experimental a la investigacin en campo (Wiens, 2000). La heterogeneidad ambiental es un concepto acuado en los primeros pasos de la historia de la ecologa (McIntosh, 1991). A mitad del siglo XX ya se haba demostrado mediante experimentos de laboratorio que la heterogeneidad ambiental podra alterar la dinmica de las poblaciones y comunidades (Gause 1935; Huffaker 1958). Con esto se demuestra que la ecologa, a pesar de la tendencia tradicional, no ha ignorado a la heterogeneidad. En cualquier caso, ha sido en las ltimas dcadas cuando se ha forjado un renovado inters por incorporar la heterogeneidad en diversas aproximaciones tericas a problemas ecolgicos relevantes (Terradas, 2001). Wiens (2000) define este hecho como un cambio de paradigma en la ecologa. As por ejemplo, si recordamos el modelo de Lotka-Volterra que describe la interaccin entre depredador y presa, asume que el ambiente es homogneo, ya que la disponibilidad de presas en el espacio no vara. La introduccin de la heterogeneidad dio lugar a la teora de la inversin ptima de esfuerzo en la bsqueda de alimento (optimal foranging theory) en la que se reconoce que el individuo debe maximizar su eficacia a la hora de encontrar alimento ya que se encuentra en un ambiente donde las presas se distribuyen de manera irregular. Hoy por hoy, son muchos los ejemplos (la teora biogeogrfica de islas, la ecologa de metapoblaciones, las invasiones, la dispersin de organismos ssiles, etc.) en los que la teora ecolgica se construye teniendo en cuenta este concepto. Sin embargo la heterogeneidad frecuentemente va asociada a la escala1 en que se mide; esto quiere decir que los procesos e interacciones que se aprecian a distintas escalas de observacin pueden no coincidir. La consecuencia principal de esta afirmacin es que los resultados obtenidos de una cuestin ecolgica en particular pueden depender fuertemente de la escala a la cual estudio es llevado a cabo (Turner et
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TCNICAS Y METODOLOGAS variar metro a metro, de ah la importancia que puede tener la heterogeneidad espacial a pequea escala.

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Figura 1. Esquema grfico del clculo de la distancia a la regularidad, D. SADIE estima el esfuerzo mnimo necesario para pasar de la distribucin original (grfico de la izquierda) a una completamente regular (grfico de la derecha). Para una explicacin detallada del mtodo vase el texto. (Tomado de Maestre, 2003 pp. 40) Figure 1. Schematic diagram of assessment of distance to regularity, D. SADIE estimate minimum effort needed to reach regular spatial distribution (right graph) in the sample from original spatial distribution (left graph). For more details see text. (From Maestre, 2003 pp. 40)

Desde un punto de vista metodolgico, el anlisis espacial es la clave para explorar si una variable sigue un patrn espacial determinado, ya sea homogneo, heterogneo o aleatorio. La base terica de este tipo de anlisis consiste en la evaluacin de objetos o entidades, sobre la base de conocimiento de su situacin en el espacio. El anlisis espacial se ha desarrollado inicialmente en otras disciplinas tan variadas como la geografa, la ingeniera, la geologa o la fsica. Es por ello que la ecologa actual dispone de muchas herramientas para el anlisis espacial (Dale, 1999; Fortin & Dale 2005). Una de ellas es el anlisis espacial basado en ndices de distancia (SADIE), que fue creado originariamente para el anlisis espacial de la distribucin de poblaciones de insectos en campos de cultivo cuyas estructura de datos (patrones de abundancia, elevado nmero de ceros, distribuciones

alejadas de la normal) hacan difcil la utilizacin de las tcnicas disponibles (Maestre, 2003). Posteriormente ha sido utilizado con xito en otros campos como la fitopatologa o la restauracin (Xu & Madden, 2005, Maestre et al., 2003). En este ltimo terreno, la variable respuesta indicadora del xito final de las restauraciones es la supervivencia; dado que es una variable binaria (0 = muerto, 1 = vivo), SADIE es una herramienta ideal para analizar el patrn espacial de esta variable. SADIE calcula dicho patrn, estimando la mnima distancia en el espacio, D, requerida para obtener la regularidad, esto es, que los valores de la variable estudiada tengan el mismo valor en todas las posiciones del espacio (Fig. 1). Para evaluar estadsticamente si el patrn espacial de los datos difiere de la aleatoriedad, SADIE realiza un test de permutaciones donde los
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TCNICAS Y METODOLOGAS a partir de catas puntuales (Legendre & Legendre, 1998). Ya ms recientemente se utiliza en ciencias ambientales y ecologa. CASO PRCTICO: LA HETEROGENEIDAD
EN LA REGENERACIN DE ESPECIES LEOSAS EN SIERRA NEVADA

valores de la variable son distribuidos al azar; esto se repite varios cientos o miles de veces, calculndose D con cada una de estas permutas. La divisin del valor observado, Dobs, por el valor medio, Dperm, obtenido a partir de las permutaciones produce un ndice de agregacin, Ia, que describe el patrn espacial de los datos: comnmente, el patrn espacial es agregado, cuando Ia > 1, aleatorio si Ia = 1 y regular si Ia < 1. La significacin estadstica de D (P-valor) se calcula mediante la proporcin de valores de D obtenidos en las permutaciones que son iguales o mayores que el valor observado. Adems de Ia, SADIE es capaz de calcular el ndice de agrupacin (), que cuantifica el grado en el que cada valor de la variable en su posicin contribuye al patrn espacial general de los datos. Adems, permite saber si cada valor de la variable en su posicin forma parte de una mancha (zona donde el valor de la variable es alto, > 1,5) o un claro (zona donde el valor de la variable es bajo, < -1,5). Valores entorno a 1 indican distribucin aleatoria de esa posicin (adaptado de Maestre, 2003). Ms informacin sobre SADIE y el freeware disponible pueden encontrarse en http://www.rothamsted.bbsrc.ac.uk/pie/sad ie. A travs de estos ndices podemos conocer estadsticamente el patrn espacial de una variable determinada. No obstante, necesitamos de una nueva herramienta para la construccin de mapas que dibujen el patrn y nos permitan visualizarlo. Como se ha explicado, partimos de un conjunto de datos del que conocemos su posicin en el espacio; sin embargo, entre cada una de las posiciones existen huecos que no se exploran o cuantifican. El kriging, es una tcnica de interpolacin2 que nos permite estimar los valores de una superficie continua a partir de una muestra de puntos obtenidos en esa superficie, conociendo el patrn espacial de esa muestra de puntos. Fue ideado por geoestadsticos para detectar la posicin de los filones en las reservas de oro de Sudfrica
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En uno de los ecosistemas de media montaa de Sierra Nevada, el bosque de pino autctono, se ha cuantificado la heterogeneidad espacial a pequea escala y sus consecuencias en la regeneracin. En una parcela de 30 x 30 m de bosque se han registrado metro a metro variables ambientales de distinta ndole (humedad y compactacin del suelo, disponibilidad de luz, etc., en total 961 puntos), y se ha anotado su posicin relativa en el espacio mediante coordenadas cartesianas (x,y). De este modo, cada uno de los valores de las variables cuantificadas quedan asociados a su posicin espacial. A partir de esta estructura de datos y mediante SADIE y kriging, respectivamente, podemos obtener el patrn espacial y los mapas de los patrones de las distintas variables registradas. En la figura 2 se muestran mapas de diferentes variables que pueden influir en la supervivencia (no estn todas las que son). Mediante gradacin de grises, se representan los rangos de variacin de las distintas variables. La distribucin espacial de los valores, lejos de ser homognea o al azar, es agregada en el espacio (Ia > 1), lo que visualmente se observa como parches de la misma tonalidad (Fig. 2). El mismo procedimiento se ha empleado con datos de supervivencia de dos especies leosas formadoras de este ecosistema nevadense: el serbal (Sorbus aria L.) y la encina [Quercus ilex subsp. ballota (Desf.) Samp]. Para ello, en cada uno de los puntos donde se registraron las variables ambientales, se sembraron semillas de ambas especies y se registr la supervivencia de las plntulas en sucesivos aos. En este caso los

TCNICAS Y METODOLOGAS mapas de supervivencia se han obtenido con los ndices de agrupacin (). La gradacin de grises indica en este caso el rango de variacin de estos ndices (Fig. 3). Se pueden apreciar visualmente las manchas de supervivencia (tonos oscuros, > 1,5) y los
Disponibilidad de luz (GSF)
30 25 0.30 20 0.26 0.22 15 10 5 0 0 0.18 0.14 0.10 0.06 0.02
5 0 0 10 15

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claros de mortalidad (tonos claros, < -1,5). De la misma manera que ocurra con las variables ambientales, el patrn espacial de la supervivencia es agregado para las dos especies (Ia > 1, Fig. 3).
Compactacin del suelo (MPa)
30

Ia = 5,9 P < 0,001 Y (m)

Ia = 10,8 P < 0,001

5.00 4.50 4.00 3.50 3.00 2.50 2.00 1.50 1.00 0.50 0.00

25 20

Y (m)

10

X (m)

15

20

25

30

10

15

20

25

30

Humedad del suelo, Ago 05 (% CVA)

30 25 20

Ia = 2,5 P < 0,001

10 9 8 7 6 5 4 3 2 1

Profundidad de la hojarasca (cm)

30 25

Ia = 4,2 P < 0,001

15 20 12

Y (m)

15 10 5 0 0

15 10

9 6 3

5 0 0

10

15

20

25

30

10

15

20

25

30

X (m)

X (m)

Figura 2. Mapas de distribucin de algunas de las variables ambientales evaluadas en una parcela de bosque autctono en Sierra Nevada, obtenidos con krigging. La gradacin de grises a la derecha de cada mapa, indican los rangos de variacin de las distintas variables. La disponibilidad de luz (estimada con fotografa hemisfrica) se expresa mediante un ndice (GSF) de 0 a 1. Valores altos y bajos indican mayor y menor cobertura, respectivamente. La compactacin del suelo (medida con penetrmetro) se expresa en Megapascales. La humedad del suelo (medida con un sensor TDR) se expresa en contenido volumtrico en agua. La profundidad de la hojarasca se expresa en centmetros. Se indican los ndices de agregacin (Ia) de cada variable, obtenidos con SADIE as como los P-valores obtenidos mediante tests de permutaciones. Figure 2. Spatial distribution maps of some environmental variables evaluated in an autochthonous forest plot in Sierra Nevada, obtained with kriging. On the right of each map, grey gradations point to variation ranges of different variables. Light availability (estimated by hemispherical photograph) is expressed by an index (GSF, range from 0 to 1). High and low values indicate more and less cover respectively. Soil compaction (measured with penetrometer) is expressed in Megapascals. Soil moisture (measured with TDR sensor) is expressed in percentage of volumetric water content. Litter depth is expressed in centimetres. It is showed aggregation indices (Ia) of each variable, obtained trough SADIE and P-values obtained through permutation tests.

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Supervivencia Quercus ilex

30 25 20

Ia = 1,3 P < 0,05

Supervivencia Sorbus aria

Ia = 1,2 P < 0,05

15 10 5 0 0

4 3 2 1 0 -1 -2 -3 -4
5 10 15 20 25 30

25

20

Y (m)

Y (m)

15

10

0 0

10

15

20

25

30

X (m)

X (m)

Figura 3. Mapas de distribucin de la supervivencia de la encina (Quercus ilex) y el serbal (Sorbus aria) en una parcela de bosque autctono en Sierra Nevada, obtenidos con kriging, a partir de los ndices agrupacin () obtenidos con SADIE. La gradacin de grises a la derecha de los mapas indica el rango de variacin de los ndices agrupacin. Valores de superiores a 1,5 indican manchas de supervivencia, valores por debajo de 1,5 indican claros de mortalidad. Se indican los ndices de agregacin (Ia), obtenidos con SADIE as como los P-valores obtenidos mediante tests de permutaciones. Figure 3. Spatial distribution maps of survival of Holm oak (Quercus ilex) and Whitebeam (Sorbus aria) in an autochthonous forest plot in Sierra Nevada, obtained with kriging, from cluster indices () obtained with SADIE. On the right of each map, grey gradations point to variation ranges of cluster indices. -values higher than 1.5 indicate survival patches, -values lower than 1.5, indicate mortality gaps. It is showed aggregation indices (Ia) of each variable, obtained trough SADIE and P-values obtained through permutation tests.

Se demuestra por tanto que la heterogeneidad espacial a pequea escala condiciona la supervivencia de las plntulas produciendo patrones espaciales parcheados donde las plntulas sobreviven. IMPLICACIONES PARA LA RESTAURACIN
ECOLGICA

Desde un punto de vista aplicado, la heterogeneidad puede ser una herramienta til de cara a la gestin y restauracin de las poblaciones y comunidades arbreas mediterrneas. A partir de las variables ambientales evaluadas se pueden generar predictores, es decir, las variables clave que influyen en la supervivencia, que se utilizarn
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para disear en cada escenario un protocolo de siembra y plantacin que maximice el reclutamiento bajo diversas restricciones. En particular, lo que se pretende en las restauraciones es maximizar el reclutamiento en condiciones de limitacin de propgulos (semillas y plantones) y, sobre todo, de limitacin de micrositios adecuados. De hecho, la elevada mortalidad de plantas en las repoblaciones clsicas se debe en gran medida a que se ejecutan en un marco de plantacin homogneo, por lo que muchas plantas son colocadas en micrositios inadecuados, fuentes de mortalidad. Por tanto es fundamental conocer a priori la disponibilidad de micrositios potencialmente apropiados dentro de la extensa gama de microhbitats que caracterizan los ambientes

TCNICAS Y METODOLOGAS mediterrneos. Una vez identificados estos microhbitats de mayor probabilidad de supervivencia, hay que localizarlos en el espacio y plantar o sembrar slo en ellos, de manera que podamos disear programas de restauracin con base ecolgica y as optimizar los resultados.
1dimensin espacial o temporal de un objeto o proceso, caracterizada por el grano y la extensin de dicha dimensin sensu Turner (2001) 2estimacin y prediccin de valores de una variable en posiciones no muestreadas sensu Fortin & Dale (2005)

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Agradecimientos. Luis Matas, Irene Mendoza y Asier Herrero colaboraron en el trabajo de campo. A Regino Zamora le debo sus nimos y la revisin del trabajo. Fernando Maestre ayud con la estadstica espacial. Gracias a Jos Manuel Tierno de Figueroa por sus comentarios. Este estudio se desarroll en el seno del proyecto CICYT HETEROMED (REN2002-04041-C01). JLQ disfruta de una beca FPI-MEC para la realizacin del proyecto. Este trabajo forma parte de la Red Andaluza para el Estudio del Bosque Mediterrneo (REDBOME).

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