Diversidade Reprodutiva de Plantas - Uma Perspectiva Evolutiva e Bases Genéticas PDF

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Sociedade Brasileira de Gentica
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cubo multimidia
Editora SBG
Sociedade Brasileira de Gentica Ribeiro Preto, SP
Karasawa, Marines Marli Gniech. Diversidade Reprodutiva de Plantas./ Marines Marli Gniech Karasawa. Ribeiro Preto, SP: Sociedade Brasileira de Gentica SBG, 2009. 113 p. ISBN - 978-85-89265-12-6 1 Plantas. 2 Evoluo das Plantas. 3 Forma de Reproduo. 4 Sistemas Reprodutivos. 5 Biologia. 6 Gentica. I Autor. II Ttulo
SUMRIO
1. Evoluo das plantas com nfase na forma de reproduo .............. 1

1.1 Primeiras plantas e a alternncia de geraes........................................................1 1.2 Homosporia, heterosporia e a evoluo do vulo e do gro de plen ...................4 1.3 A evoluo da flora terrestre...................................................................................6 1.4 Evoluo das pr-gimnospermas e gimnospermas .................................................8 1.5 Evoluo das angiospermas ...................................................................................11 1.5.1 Unissexualidade e as estratgias reprodutivas................................................................ 17 1.5.2 Evoluo da unissexualidade ......................................................................................... 18 1.5.3 Evoluo do sistema de autoincompatibilidade .............................................................. 19 1.5.4 Evoluo do sistema de autofertilizao ........................................................................ 20 1.5.5 Evoluo do sistema misto de cruzamento..................................................................... 20 1.6 Implicaes evolutivas............................................................................................21 1.7 Bibliografia..............................................................................................................22
2. Biologia e gentica dos sistemas reprodutivos................................ 26

2.1 Introduo ..............................................................................................................26 2.2 Reproduo assexuada...........................................................................................26 2.2.1 Reproduo Vegetativa .................................................................................................. 26 2.2.2 Reproduo Apomtica .................................................................................................. 27 2.3 Reproduo sexuada ..............................................................................................34 2.3.1 Gametognese e fecundao ......................................................................................... 35 2.3.2 Controle gnico dos rgos reprodutivos ........................................................................ 39 2.3.3 Sistemas promotores de alogamia ................................................................................. 41 2.3.4 Sistema da autogamia ................................................................................................... 46 2.3.5 Sistema Misto ............................................................................................................... 46 2.4 Bibliografia..............................................................................................................47
Figuras
Figuras Captulo 1 ........................................................................................................53 Figuras Captulo 2 ........................................................................................................81
Tabelas
Tabela Captulo 1........................................................................................................111 Tabela Captulo 2........................................................................................................112
CAPTULO 1
Evoluo das plantas com nfase na forma de reproduo

Marines Marli Gniech Karasawa Giancarlo Conde Xavier Oliveira Joseph Hill Williams Elizabeth Ann Veasey
1.1 Primeiras plantas e a alternncia de geraes
Os fsseis dos primeiros organismos que realizavam fotossntese e produziam oxignio foram encontrados no Oeste da Austrlia, Warrwona. Estes microorganismos eram esfricos e filamentosos e apresentavam idade de 3300 e 3500 milhes de anos (Ma), tendo sido classificados como cianobactrias fotoautotrficas (algas verde-azuladas) (Schopf e Paker, 1987). Outras evidncias da evoluo das plantas em organismos unicelulares fotossintetizantes que apresentavam diviso por mitose foram encontradas em depsitos no sul da frica. Estes organismos, pertencentes ao perodo Pr-cambriano (Tabela 1), foram datados com idade entre 3200 e 3100 Ma (Freeman e Herron, 1998; Brown e Lomolino, 2005). Em sedimentos mais recentes de rochas do sul de Ontrio, Canad, com aproximadamente 2000 Ma, tambm foram encontrados exemplares de algas verde-azuladas. Estes primeiros ancestrais das plantas apresentavam vida procaritica, pois no possuam ncleo organizado como nos organismos superiores. Assim, o vestgio mais antigo e confivel que se tem do surgimento dos eucariotos tem idade entre 1400 Ma (Zunino e Zullini, 2003) e 2000 Ma (Mussa, 2004) quando os primeiros membros de organismos unicelulares denominados acritarcas, pertencentes ao reino Protista, apareceram nos registros fsseis da China. amplamente aceito que a origem das plantas terrestres se encontra na ordem Charales do gnero Coleochaete (Graham et al., 2000). Os protistas so encontrados geralmente em ambientes aquticos, contudo alguns so capazes de viver em ambientes terrestres. Apresentam geralmente reproduo sexuada, contudo alguns podem se reproduzir por via assexuada (Raven et al., 2007). A anlise dos sedimentos de rochas com aproximadamente 1000 Ma revelou uma grande variedade de tipos de algas sendo, a grande maioria, do tipo verde azulada. Aparentemente, elas possuam ncleo verdadeiro e apresentavam diviso por mitose (Figura 1.1) (Schopf, 1968; Banks, 1970; Knoll, 1992). Em resposta s presses evolutivas, os organismos vivos se tornaram cada vez mais diversificados e complexos em estrutura (Raven et al., 2007). Estes organismos evoluram por aproximadamente mais 500 Ma at que aparecessem as primeiras plantas de forma pluricelular e crescimento ereto. Evidncias geolgicas sugerem a alga verde Fritschiella, como provvel ancestral das plantas terrestres, pois apresenta metabolismo semelhante ao das plantas
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Marines Marli Gniech Karasawa - Organizador
atuais, o que no foi encontrado em nenhuma outra alga (Figura 1.2). Fritschiella vivia em gua doce, mas podia ser encontrada, eventualmente, em ambientes terrestres (Willis e McElwain, 2002). Nos perodos Cambriano e Ordoviciano (Tabela 1) a atividade tectnica era relativamente intensa promovendo a reorganizao das placas continentais e nterferindo profundamente no nvel dos oceanos, nas correntes ocenicas, climas e na distribuio geogrfica dos organismos afetando a vida de todos os organismos daquela poca. Evidncias sugerem que no Cambriano superior todos os continentes estavam distribudos em torno do equador. O maior deles Gondwana se moveu para o plo sul enquanto os dois menores coalesceram numa massa continental denominada Laursia (Zunino e Zullini, 2003). A reorganizao das placas continentais promoveu a ocorrncia da glaciao (440 Ma) que levou a uma dramtica reduo no nvel do mar de, aproximadamente, 70 m e por volta deste perodo foram encontradas as primeiras evidncias de colonizao terrestre (Brown e Lomolino, 2005; Lomolino et al., 2006). Em paralelo s mudanas das condies ambientais, foram necessrias mudanas na estrutura, forma e reproduo das plantas para assegurar a sua existncia no ambiente terrestre (Willis e McElwain, 2002). No final do perodo Cambriano as algas verdes evoluram para formas altamente complexas. Entretanto, as vias bioqumicas como as que facilitaram a respirao e a fotossntese na cianobactria, fundamentais para a vida das plantas e algas que ocupavam ambientes aquticos, e a meiose, que promoveu o aparecimento de formas de vida mais sofisticadas, foram estabelecidas somente no perodo Ordoviciano (510 ~ 438 milhes de anos) (Bateman et al., 1998). Dentre os exemplares fsseis encontrados, o mais bem preservado o de Isochadites da famlia Codiaceae. Este fssil apresenta estruturas reprodutivas de gametocistos mostrando, provavelmente, uma das primeiras evidncias de reproduo sexuada (Banks, 1970). Os principais grupos de algas do perodo Cambriano foram as Dasycladaceae e as Codiaceae, entre as verdes, e a Solenoporaceae, entre as vermelhas. Na fase intermediria do perodo Ordoviciano as Codiaceae apresentavam estruturas segmentadas e uma estrutura interna tubular encontrada ainda hoje. Do perodo Ordoviciano intermedirio ao princpio do Siluriano (470 ~ 430 Ma) (Tabela 1), foram encontradas evidncias fsseis do desenvolvimento de clulas especializadas para o transporte de gua e nutrientes, bem como vrias medidas de precauo contra a dessecao, suporte mecnico e modo de reproduo que diminuram a dependncia dos ambientes aquticos (Willis e McElwain, 2002). As partes areas e as subterrneas dos esporfitos das primeiras plantas vasculares diferenciaram-se pouco estruturalmente umas das outras, mas sem dvida alguma as plantas primitivas deram origem a plantas mais especializadas com um corpo mais diferenciado. Estas plantas consistiam de razes, que funcionavam na fixao e absoro de gua e minerais, e de caules e folhas, que forneciam um sistema bem adaptado s necessidades da vida na terra (ou seja, absorvendo a luz do sol, dixido de carbono da atmosfera e a gua do solo) (Raven et al., 1995; Raven et al., 2007). A Cooksonia Aglaophyton major tambm conhecida como Rhynie major (Edwards, 1986), pode ser considerada um estgio intermedirio na evoluo entre as plantas primitivas e as vasculares (prototraquefita), por no possuir traquedeos. Entretanto, foi detectada a presena de clulas similares aos hidrides dos musgos. Durante a transio, as plantas tambm passaram por outras adaptaes que tornaram possvel sua reproduo em ambiente terrestre, sendo a produo de esporos resistentes a ambientes secos um dos primeiros estgios (Raven et al., 2007). Como exemplo podem ser citadas as estruturas reprodutivas das Cooksonias (Figura 1.3) que eram forma2
das por esporngios contendo os esporos em seu interior (Mussa, 2004). Estes esporngios podiam atingir, no mximo, 1,5 mm de dimetro e 2,0 mm de comprimento. A altura destas plantas variava de 2,2 a 11 cm (Edwards et al., 2004). A evoluo das plantas est associada ocorrncia de uma srie de mudanas no gametfito e no esporfito (Figura 1.4a). Atualmente, a hiptese mais aceita a de que um ancestral, produtor de esporos, que vivia em ambientes aquticos, teria dado origem s primeiras plantas terrestres (Figura 1.4a). Este teria sofrido alteraes (mutaes) nas fases gametoftica e esporoftica, resultando em plantas com gerao gametoftica amplificada a qual era nutricionalmente (Figura 1.4b) e dependente, representada pelo modo de reproduo da maioria das plantas no vasculares (brifitas); e plantas com a gerao esporoftica amplificada, que produziam esporfito nutricionalmente independente (Figura 1.4c), modo de reproduo das plantas vasculares (traquefitas) (Willis e McElwain, 2002). O surgimento do estgio gametoftico deve ter aumentado a dependncia pela gua, que passou a ser essencial para que o gametfito pudesse transferir os gametas masculinos at os femininos, bem como para o crescimento inicial do embrio esporoftico. Por outro lado, as plantas que desenvolveram uma gerao esporoftica amplificada teriam apresentado um decrscimo na necessidade de gua, que aliado contnua dessecao do ambiente teria selecionado a favor de estgio esporoftico nutricionalmente independente; assim, nem a produo de esporos nem a sua disseminao necessitavam de gua. Os indivduos mutantes que surgiram neste perodo apresentaram reduo no tamanho e na complexidade dos gametfitos comparados aos esporfitos (Figura 1.4c) e deram origem fase esporoftica independente. Esta estratgia aumentou a resistncia seca e a dessecao. Outros mutantes apresentaram gametfitos de tamanho maior e se tornaram fisiologicamente dependentes de ambientes midos para transferir seus gametas (Figura 1.4b) devido gerao gametoftica amplificada (Drews e Ydegari, 2002; Graham et al., 2000). Quanto forma de reproduo so conhecidos muitos grupos de algas que se reproduzem sexuada e assexuadamente, sendo que a reproduo sexuada envolve alternncia de geraes denominadas fase esporoftica diplide e gametoftica haplide. Na fase gametoftica, gametas masculinos e femininos so liberados do gametfito, e os gametas masculinos nadam at os femininos para se fundir produzindo um zigoto diplide. A germinao do zigoto forma plantas denominadas esporfitos que, quando maduros, sofrem diviso meitica formando esporos haplides que so liberados para formar um novo gametfito. A diferenciao da amplificao das geraes gametoftica e esporoftica tem persistido at a atualidade. Em plantas vasculares atuais o esporfito vegetativo a parte visvel da planta (Figuras 1.4c e 1.5), enquanto que no grupo no vascular a parte vegetativa visvel na planta o gametfito (Figuras 1.4b e 1.5). Esta diferenciao pode ser a explicao de porque, ao longo dos registros geolgicos, as brifitas tm permanecido de pequena altura e restritas a ambientes midos e regies mistas, enquanto as traquefitas evoluram no s constituindose no maior grupo de plantas do planeta, mas tambm ocupando os mais variados nichos ecolgicos. Tem-se sugerido que o aparecimento e o aumento gradual de esporos nos registros fsseis no tem sido somente um indicativo da elaborao da fase esporoftica, mas tambm do fato de estes terem se tornado resistentes deteriorao, pela presena de esporopolenina na parede. Esta substncia qumica pode ser encontrada na parede do gro de plen de plantas no-vasculares, vasculares e tambm em algumas algas (Kenrick e Crane, 1997). Este pol3
mero complexo possui a funo de proporcionar resistncia seca, vigor e proteo contra a radiao ultravioleta. Evidncias fsseis oriundas de esporos indicam que as plantas terrestres foram originadas na fase intermediria do perodo Ordoviciano, enquanto a maior divergncia entre grupos de hepticas, ceratfilos, musgos e plantas vasculares deve ter ocorrido no final do perodo Ordoviciano e no Siluriano (Bateman et al., 1998). Alguns dos primeiros esporos encontrados e visveis em registros geolgicos eram pertencentes ao final do perodo Ordoviciano (~ 450 Ma). Estes possuam arranjo em forma de tetraedro enquanto outros, de sedimentos mais recentes (~ 430 Ma), so encontrados na forma de esporos isolados com uma distinta forma de trilete (Gray e Shear, 1992). Esta morfologia em forma de trilete (Figura 1.6), bem como o arranjo em tetraedro, fornece fortes evidncias para a diviso meitica, pois uma clula diplide, ao se dividir por meiose, produz quatro gametas (no caso, produziria esporos). A significncia dos registros fsseis destes esporos arranjados em forma de tetraedro que muitos destes, especialmente os do incio do perodo Siluriano (~ 430 Ma), provavelmente representam a primeira evidncia da elaborao da fase esporoftica no ciclo de vida das plantas (Willis e McElwain, 2002). No incio do perodo Siluriano (~ 417 Ma) foram encontradas evidncias fsseis das primeiras plantas vasculares. Elas apresentavam esporngios globosos com esporos cutinizados, e esporos isolados na forma de trilete, sendo tambm encontradas estruturas reprodutivas mltiplas. O hbito de crescimento destas plantas era do tipo determinado (i.e., estruturas reprodutivas terminais), sendo sua forma de reproduo por propagao assexual rizomatosa e/ou sexual via esporo (Banks, 1970).
1.2 Homosporia, heterosporia e a evoluo do vulo e do gro de plen

At o princpio do perodo Devoniano os registros fsseis mostram a presena de hbito de crescimento do tipo determinado, surgindo, a partir da, as primeiras evidncias de plantas com hbito de crescimento do tipo indeterminado. Nos estudos do princpio do Devoniano o tipo Rhynie foi uma das evidncias mais importantes de hbito de crescimento e estruturas reprodutivas. Seus registros fsseis mostram diversas formas de estruturas reprodutivas encontradas em plantas podendo ser isoladas, mltiplas e at fusionadas (Willis e McElwain, 2002; Mussa, 2004). A evoluo promoveu o surgimento de novos tipos de plantas e a extino de tipos antigos no perodo Devoniano. As algas verde-azuladas atingiram o seu apogeu no incio deste perodo, enquanto as Characeae foram encontradas em estgio avanado de evoluo. Estas algas habitavam preferencialmente gua doce, mas ocasionalmente eram encontradas em gua salgada, e so reconhecidas pelo arranjo de seus ramos com estrutura marcada por ns e entrens, e seu rgo sexual, a oognia, que se encontrava presa aos ns. A oognia apresentava uma nica clula ovo e era rodeada por tbulos espiralados. O fssil mais ancestral deste grupo representado apenas pelo seu zigoto. Estes indivduos se tornaram altamente especializados no incio do perodo Devoniano, e estas estruturas teriam sido conservadas persistindo, desta forma, at a atualidade, diferindo apenas em alguns pequenos detalhes (Banks, 1970). Um outro grupo de algas marinhas, tambm encontradas neste perodo, foram as Dasycladaceae e as Codiaceae, que habitavam ambientes que continham gua doce e tambm gua salobra. Acredita-se que este grupo teria migrado dos ambientes marinhos, no final do perodo Siluriano, para os ambientes de gua doce, pois o seu zigoto (oosporo) era capaz de resistir dessecao, onde o suprimento de gua poderia secar ocasionalmente, que foi 4
uma adaptao bvia ao novo habitat. Este tipo de resistncia do esporo no uma caracterstica comum das algas marinhas. Pode ser que as plantas terrestres e as algas Charophyceae tenham se deslocado para novos ambientes ao mesmo tempo no passado. De acordo com a hiptese existente, todas as plantas teriam se originado de ambientes marinhos sendo que a migrao para ambiente terrestre teria originado novos nichos ecolgicos. Entre os exemplares fsseis do tipo Rhynie, Zosterophyllum divaricatum de 400 Ma, com esporngios presos lateralmente ao caule ou no pice, tem sido relatado como pertencente ao perodo Devoniano (Gensel e Andrews, 1987). Seu esporo era pequeno, de aproximadamente 55-85 m de dimetro, variando de circular a subtriangular, liso e com marca distinta de trilete. Esta planta atingia aproximadamente 30 cm de altura e era composta de ramos que cresciam a partir de rizomas. J o Psilophyton dawsonii (395 Ma) e P . robustius possuam hbito de crescimento do caule central tipo indeterminado, cresciam de 2 at 60 cm de altura e possuam ramificaes laterais com pice frtil, sendo cada pice constitudo de aproximadamente 32 esporngios (Willis e McElwain, 2002; Mussa, 2004). Os primeiros representantes das plantas vasculares, so os licopdios, e dentre eles trs gneros (Asteroxylon, Calpodexylon e Protolepidodendron) ilustram caractersticas semelhantes entre os tipos modernos e os fsseis. Nesta fase (~ 400 Ma) as plantas produziam esporngios globosos e reniformes com esporos na forma de trilete que, ao longo deste perodo, foram evoluindo passando da homosporia (esporos do mesmo tamanho) (Figura 1.7a) para a heterosporia (esporos de tamanhos diferentes) (Figura 1.7b e Figura 1.7c), sendo denominados de micrsporos (3 ~ 50 m) e megsporos (variando de 150 ~ 200 m) (Mussa, 2004). Este considerado um dos mais importantes cursos da evoluo para o aparecimento das plantas com sementes (as gimnospermas) (Willis e McElwain, 2002). Postula-se que os esporos maiores foram os precursores dos atuais megsporos, e que os menores teriam sido precursores do gro de plen. A teoria mais aceita a de que uma mutao teria proporcionado o surgimento de dois tamanhos de esporos (Figura 1.8) (Thomas e Spiecer, 1987). Estes esporos de tamanhos diferentes ter-se-iam, inicialmente, desenvolvido em um mesmo esporngio (Figura 1.7b), e posteriormente, ao longo do curso da evoluo, teriam sido alocados em esporngios separados (Figura 1.7c) segundo o seu tamanho, os megsporos no megasporngio e os micrsporos no microsporngio (Andrews, 1963; Banks, 1970). A disperso dos esporos, de acordo com os registros fsseis, teria ocorrido em duas classes de tamanho (anisosporia), dando suporte teoria de que o aumento na heterosporia teria sido gradual ao longo do perodo Devoniano. Indcios fsseis encontrados sugerem que os megsporos teriam evoludo para o estado em que se degeneram trs de cada quatro esporos produzidos por um megasporcito (Figuras 1.9a, b e c) at que apenas um nico megsporo sobrevivesse, o qual, recebendo todos os nutrientes da planta-me, se estabelecia (Figura 1.9d) (Willis e McElwain, 2002). Mas este megsporo ainda era muito susceptvel ao ataque e a dessecao, logo seria necessrio que a planta-me evolusse promovendo a fuso das folhas estreis localizadas nas proximidades para a sua proteo, conforme ilustra a Figura 1.10 (Thomas e Spicer, 1987). Acredita-se que esta evoluo teria ocorrido por volta de 370 ~ 354 Ma com a evoluo das pr-gimnospermas (Willis e McElwain, 2002), pois entre os exemplares fsseis mais primitivos encontrados, que apiam esta teoria, esto Genomosperma kindstoni, Genomosperma 5
latens e Salpingostoma dasu (princpio do Carbonfero) e Physostoma elegans, Eurystoma angulare e Stamnostoma huttense (final do Carbonfero) (Andrews, 1963). To logo o megsporo evoluiu, houve a necessidade do micrsporo (que deu origem ao gro de plen) tambm evoluir, para que este pudesse alcan-lo para formar o zigoto. Evidncias paleobotnicas mostram que o gro de plen iniciou sua evoluo por volta de 364 Ma, sendo antes disso encontrados apenas fsseis de esporos. Isto representa a adaptao, tambm da parte masculina, ao ciclo de vida da planta. O primeiro gro de plen evidenciado nos registros fsseis foi denominado pr-plen e corresponde ao estdio intermedirio entre os esporos e o plen, pois ele continha caractersticas de esporo (forma de trilete), mas evidncias sugerem que a germinao ocorria sobre ou prximo da abertura do megasporngio (Figura 1.11) (Willis e McElwain, 2002). O plen distingue-se do esporo na estrutura e na liberao dos gametas. Nas plantas heterospricas, os micrsporos liberam os gametas flagelados na extremidade distal do esporo (i.e., na abertura do trilete), os quais nadam at o arquegnio para a fertilizao. O plen, em comparao, produz o tubo polnico da extremidade distal atravs do qual os gametas so transferidos diretamente para o vulo (Figura 1.12). Com o desenvolvimento da proteo da semente, tornou-se necessrio aprimorar o mecanismo de recepo do gro de plen para que ele pudesse alcanar o vulo dentro do ovrio e formar o zigoto mediante a fertilizao. Nas primeiras plantas de sementes a proteo do vulo era parcial, sendo as folhas estreis fusionadas apenas na base do megasporngio (aps fuso completa produziram os frutos carpelos), permanecendo livre a estrutura que recebia o plen (Figura 1.13a). Estas estruturas, combinadas com os lobos de proteo, eram altamente efetivas em capturar o plen carregado pelo vento. Contudo, alguns dos primeiros vulos apresentavam outros mecanismos para receber o plen, como a presena de franjas internas e externas nos lobos integumentrios (Figura 1.13b) e a polinizao por gotas (Figura 1.13c). O mecanismo de polinizao por gotas utilizava uma substncia composta por exsudato, ao qual o plen ficava aderido aps a sua deposio na superfcie, at que devido desidratao este acabava vencendo a tenso superficial atravs da micrpila para promover a fertilizao (Thomas e Spiecer, 1987; Willis e McElwain, 2002).
1.3 A evoluo da flora terrestre

Do final do Devoniano ao princpio do perodo Permiano (395 ~ 286 Ma), a flora terrestre evoluiu de pequenas plantas no vasculares e vasculares para uma vegetao que inclua rvores de 35 m ou mais. Devido s adaptaes para viver em ambiente terrestre, as plantas vasculares tm sido ecologicamente bem-sucedidas, tornando-se numerosas e diversificadas no perodo Devoniano (Willis e McElwain, 2002; Raven et al., 2007). Durante esta fase houve significativa mudana no ambiente global, como o movimento das placas continentais que promoveu uma dramtica alterao no clima. Foram nestas condies que ocorreram as maiores inovaes na morfologia da vegetao terrestre com o aparecimento de novos grupos de plantas (390 ~ 365 Ma) e um incremento relativamente rpido no nmero de espcies (Gensel e Andrews, 1987; Lomolino et al., 2006). Ao que tudo indica, provavelmente, a presso de seleo ambiental foi o fator preponderante nestes acontecimentos. Registros de fsseis desta poca sugerem um constante incremento na complexidade ecolgica em todas as escalas espaciais, da simplicidade ancestral para a proximidade da organizao moderna 6
no perodo Carbonfero. Os ecossistemas, do princpio do Devoniano, foram compostos de plantas simples com interaes dinmicas simples. As diferenas na dinmica local em escalas paisagsticas eram pequenas e de difcil diferenciao. Segundo estudos realizados, as comunidades eram constitudas de grupos de plantas de reproduo clonal oportunista (Willis e McElwain, 2002). Dois so os grupos de plantas conhecidos como tendo evoludo no incio deste perodo: Sciadophyton e Protobarinophyton (Banks, 1970). As plantas tpicas com rizides e razes rudimentares co-evoluram, suportando a presso de turgor e mostrando histria de homosporia. A histria mais bem conhecida a de Rhynie, a qual fornece marcadas informaes do ecossistema. Embora a estrutura esporoftica fosse simples, muitas estratgias ecolgicas do esporfito claramente co-existiam, como a capacidade do tipo Rhynie gwyne-vaughanii se dispersar rapidamente sobre o substrato via ramos laterais decduos. A diversificao do esporfito foi trocada por um amplo arranjo na morfologia do gametfito que registra as muitas variaes auxiliando a singamia. Na fase intermediria do perodo Devoniano foram encontrados os precursores das cavalinhas modernas (Sphenopsida). Dois outros tipos extintos tambm foram encontrados, o Cladoxylon e o Aneurophyton. Estudo emprico das megafloras e dos ambientes de deposio tem revelado que ocorreram fases iniciais na partio paisagstica por um grupo de plantas maiores. Floras tpicas de pntanos foram dominadas por uma planta parecida com fetos (Rhacophyton), e as reas adjacentes incluram os licopdios, que se distinguiram das floras interfluviais, sendo que as partes secas das plancies foram dominadas pela pr-gimnosperma Archeopteris (Willis e McElwain, 2002). Tambm no final deste perodo (370 ~ 354 Ma) ocorreu a evoluo do vulo que deu origem semente, que foi uma das mais espetaculares inovaes que surgiram durante a evoluo das plantas vasculares. O surgimento das sementes foi um dos principais fatores responsveis pela dominncia das plantas com sementes atuais, as quais evoluram ao longo de um perodo de vrias centenas de milhes de anos. O fator preponderante deste sucesso foi o fato de que a semente confere ao embrio alimento armazenado que se torna disponvel nos estdios crticos da germinao e estabelecimento, promovendo assim uma grande vantagem seletiva em relao aos grupos relacionados dotados de esporos livres e aos grupos ancestrais de plantas que liberavam esporos (Raven et al., 2007). Aparentemente as Pteridospermas, primeiras plantas de sementes originaram-se nas partes midas da paisagem e, depois colonizaram, como oportunistas, as paisagens perturbadas e de estresse fsico, inclusive as de habitats relativamente ridos. Indcios fsseis revelam que nesta mesma poca foi formada a estrutura do caule principal que caracterizou os maiores grupos modernos de gimnospermas, fetos, Sphenophyta e uma srie de grupos de licopdios (Willis e McElwain, 2002). Na formao da estrutura do caule principal o desenvolvimento de um sistema condutor no cilindro central (o eustelo) foi um fator de grande importncia para o crescimento em altura e para o transporte efetivo da gua e nutrientes por toda a planta (Raven et al., 2007). Evidncias geolgicas sugerem que o eustelo se tornou progressivamente mais complexo ao longo da evoluo das plantas vasculares, apresentando aparentemente, ao final do perodo Devoniano (~ 374 Ma), trs diferentes tipos, a saber: protostelo, sifonostelo e o eustelo (Figura 1.14a, b e c). De acordo com os registros fsseis os licopdios, sphenopsidas, filicinceas e as prgimnospermas foram as primeiras rvores produtoras de esporos. Os licopdios ancestrais eram plantas pequenas, herbceas e homosporadas, podendo-se citar como exemplo a Baragwanathia longifolia de aproximadamente 410 Ma, enquanto as primeiras rvores so 7
encontradas em fsseis datados de 370 Ma, sendo o Lepidodendron uma das plantas gigantes mais comuns entre os licopdios. Ele atingia de 10 ~ 35 m de altura e caule de um metro de dimetro. Esta planta era heterosporada e os esporofilos eram encontrados em cones (denominados estrbilos) contendo os micrsporos na parte superior e megsporos na parte inferior (Willis e McElwain, 2002; Mussa, 2004). As Sphenophyta atualmente compreendem um grupo de 20 espcies, todas possuindo hbito de crescimento herbceo e pertencente a um nico gnero. Muitos fsseis deste grupo tm sido atribudos ao perodo Carbonfero e Permiano (354 ~ 248 Ma), inclusive uma srie de formas arborescentes, onde a maior delas era a Calamites, que crescia at 18 m de altura ou mais. Esta planta apresentava caule do tipo sifonostelo com xilema primrio e secundrio, e floema primrio. Outra caracterstica evidente no caule era a presena de ns. Quanto ao tipo de esporo elas eram do tipo homosporadas. Entretanto, fortes evidncias apontam para a presena de heterosporia neste grupo ao final do Carbonfero (Willis e McElwain, 2002). As Filicinaceae podem ser encontradas em registros fsseis de aproximadamente 360 Ma, sendo muitas espcies deste grupo bastante semelhantes s formas atuais remanescentes. O Psaronius um dos exemplos fsseis deste grupo. Ele crescia at aproximadamente 10 m de altura, possua folhas longas e caule do tipo protostelo (Thomas e Spiecer, 1987). Evidncias paleobotnicas sugerem que em algumas espcies a raiz atingia um metro de dimetro na base do caule. A maioria das plantas deste grupo eram homosporadas. No Psaronius, o esporngio era grande e possua lculos fusionados aos pares (sinngio) e na parte inferior das pinhas ficavam os ramos frteis, sugerindo que o arranjo tenha evoludo com a ligao dos ramos frteis aos megfilos incorporando o esporngio na parte inferior (Willis e McElwain, 2002; Mussa, 2004).
1.4 Evoluo das pr-gimnospermas e gimnospermas

No perodo de 395 ~ 290 Ma ocorreu a segunda extino em massa. Este evento foi marcado por significativas mudanas no ambiente global pela unio dos blocos que formavam Gondwana e a Laursia, durante o Siluriano, formado o supercontinente denominado Pangea. O movimento ativo das placas tectnicas promoveu dramtica mudana no clima que passou de quente (24 a 32 C prximo do equador) a gelado, com temperaturas muito baixas e clima seco (no interior do continente), e mones nas regies de encosta, tendo havido extensa glaciao nos locais de altitude elevada do hemisfrio sul, os efeitos tendo sido mais intensos no interior do continente (Freeman e Herron, 1998). Neste perodo o mar reduziu seu nvel entre 100 e 200 m. Alm disto, a colonizao terrestre e a conseqente reduo no CO2 atmosfrico contriburam de forma preponderante para o resfriamento global (Zunino e Zullini, 2003; Lomolino et al., 2006). A evoluo das pr-gimnospermas ocorreu entre o final do perodo Devoniano e incio do perodo Carbonfero (~ 354 Ma). As pr-gimnospermas compreendem um grupo de plantas que representam a transio entre as pteridfitas e as gimnospermas. Este grupo apresentava alguns tipos de xilema e floema secundrio, presena de cmbio vascular bifacial e hbito de crescimento do tipo determinado em algumas plantas e indeterminado em outras. Nestas, o avano mais importante, em relao a seus ancestrais, consistiu do fato de apresentarem um cmbio vascular bifacial (ou seja, um cmbio que produz xilema e floema secundrio). Este tipo de cmbio vascular caracterstico de plantas com sementes e, aparentemente, 8
desenvolveu-se primeiramente nas pr-gimnospermas. Entre as pr-gimnospermas do perodo Devoniano, pode-se citar o Aneurophyton (380 ~ 360 Ma) que foi uma planta que se caracterizava por apresentar uma ramificao complexa tridimensional e possuir protostelo (i.e, cilindro de tecido vascular fechado). Outra pr-gimnosperma importante foi a Archeopteris (370 ~ 340 Ma) (Banks, 1970). Esta planta, que tambm viveu no perodo Devoniano, possua um sistema de ramos laterais achatados com estruturas laminares consideradas folhas e apresentava caule do tipo eustelo (com arranjo dos tecidos vasculares segundo cordes isolados em torno de uma medula). Com relao ao sistema reprodutivo a maioria das pr-gimnospermas apresentava histria de homosporia, mas algumas espcies de Archeopteris eram heterospricas. Vrios foram os grupos de plantas vasculares sem sementes que prosperaram durante o perodo Devoniano, dos quais trs mais importantes tm sido reconhecidos: Rhyniophyta, Zosterophyllophyta e Trimerophytophyta. Estes trs filos consistiam de plantas sem sementes que apresentavam estrutura relativamente simples, e todos se tornaram extintos ao final do Devoniano, aproximadamente 360 Ma atrs. Apenas um quarto filo de plantas vasculares sem sementes, Progymnospermophyta ou pr-gimnospermas, com caractersticas intermedirias entre as trimerfitas vasculares sem sementes e as plantas com sementes, no se tornou extinto. Especula-se que este filo tenha sido o ancestral das plantas com sementes, as gimnospermas e as angiospermas. Embora estas plantas se reproduzissem por meio de esporos livremente dispersos, elas produziam xilema secundrio (lenho) notavelmente semelhante ao das conferas atuais, sendo as nicas, entre as demais do perodo Devoniano, que produziam floema secundrio. As pr-gimnospermas e as pteridfitas provavelmente originaram-se das trimerfitas mais antigas (Rhynia, Zosterophyllum e Trimerophyta), das quais diferiram primariamente por apresentarem sistemas de ramos mais elaborados e diferenciados e sistemas vasculares mais complexos que seus ancestrais (Raven et al., 2007). Com o declnio destes grupos de rvores produtoras de esporos (plantas sem sementes) restaram apenas as filicinceas como remanescentes atuais da era paleozica. As plantas produtoras de sementes surgiram no Devoniano superior (~ 350 Ma) e passaram a dominar a paisagem terrestre da flora mesozica. As plantas produtoras de sementes eram constitudas de cinco classes: pteridospermas (j extintas), pteridfitas, cicadceas, ginkgoales e as conferas. As quatro primeiras apresentaram o seu apogeu no fim do paleozico e incio do mesozico. Estas diferiam consideravelmente na estrutura e na forma de seus ancestrais. A semente destas plantas era exposta da mesma forma como o estrbilo dos pinheiros atuais (Andrews, 1963; McAlester, 1978). As gimnospermas possuam grande vantagem sobre os seus ancestrais pelo fato de poderem se reproduzir sem umidade externa. Os gametas masculinos no necessitavam nadar para fecundar o gameta feminino, pois eram capazes de formar o tubo polnico que conduz os gametas masculinos at o vulo para que ocorra a fertilizao da oosfera. Por este motivo, o estdio esporoftico no requer meio lquido, pois os gametas se desenvolvem no interior de tecidos midos da planta esporoftica e a fase gametoftica ficou reduzida ao saco embrionrio. Os gros de plen envolvidos por uma dupla membrana impermevel eram altamente eficazes em prevenir a perda de gua, e a membrana interna mais delgada e elstica originava o tubo polnico. O tamanho reduzido e o grande nmero de gros de plen permitiam o transporte pelo vento at o estigma onde o mesmo ficava alojado emitindo o tubo polnico para alcanar o vulo e promover a fertilizao. O vento tambm possibilitou que plantas 9
distantes entre si e de diferentes indivduos fossem fertilizadas. Aps a fertilizao formava-se a semente que era provida de todos os nutrientes (protenas, gorduras, amido, etc) que auxiliavam no estabelecimento do embrio nos estdios iniciais do seu desenvolvimento (Raven et al., 2007). As pteridospermas foram um dos grupos de plantas com sementes que tiveram grande desenvolvimento a partir do carbonfero inferior. Estas compreenderam um dos principais grupos de plantas formadoras de carvo mineral (McAlester, 1978). Por outro lado, as cicadceas e ginkgoales dominaram a paisagem nos perodos Trissico e Jurssico, mas declinaram rapidamente durante o Cretceo, medida que se desenvolviam as angiospermas, sendo de presena relativamente rara nos dias atuais. Foi em resposta ao aumento da temperatura e diminuio da umidade no continente que ocorreu a evoluo das cicadceas, bennettitales e ginkgoales. Estes trs grupos ainda possuem representantes vivos,contudo sua distribuio global foi muito mais expressiva na era mesozica (Willis e McElwain, 2002). As cicadceas pertencem ao grupo que atualmente compreende 10 gneros e 100 espcies de plantas, todas diicas (i.e., a populao constituda de plantas com estrbilos masculinos e plantas com estrbilos femininos) (Mussa, 2004), no sendo encontrado nenhum registro fssil indicativo da presena de monoicia (i.e., plantas com estrbilos de sexos separados em uma mesma planta). Alguns dos primeiros registros datados de aproximadamente 280 Ma (do Permiano) indicam que algumas espcies cresciam at 15 m de altura, embora as primeiras cicadceas fossem menores, de aproximadamente 3 m. A parte apical destas plantas foi bastante conservada ao longo da evoluo sendo muito prxima da encontrada nas cicadceas atuais. Os seus rgos reprodutivos foram bem documentados em registros fsseis. Sabe-se que nestas plantas a estrutura reprodutiva feminina possua vulos agrupados em folhas modificadas denominadas de megasporfilos, e a masculina se encontrava localizada em folhas modificadas denominadas de microsporfilos, sendo que cada folha possua pequenos e compactos sacos polnicos aderidos na sua superfcie. Nos grupos de plantas ancestrais cada saco polnico era capaz de produzir um grande nmero de gros de plen na forma de monolete (Willis e McElwain, 2002). As bennettitales, por sua vez, possuem registros fsseis que datam desde o princpio do Trissico at o fim do Cretceo (248 ~ 140 Ma). Este grupo apresentava muitas semelhanas morfolgicas ao das cicadceas atuais e tambm das extintas. Um dos gneros de bennettitales mais comumente citados a Williamsonia (Banks, 1970). Esta planta possua estruturas reprodutivas que lembram as angiospermas, tendo sido demonstrado que existe uma estreita conexo evolucionria entre os membros deste grupo e as primeiras angiospermas, que foram denominadas de pr-angiospermas. Inmeros exemplos fsseis indicam, com poucas excees, que este grupo era unissexual no incio e que depois passou a ser bissexual. Os cones femininos eram constitudos de vulos rodeados de folhas estreis e de um integumento em forma de tbulo que compreendia a micrpila. A estrutura reprodutiva masculina era composta de folhas e estruturas contendo pequenos sacos polnicos, os quais eram compostos por esporngios fusionados (sinngio). O gro de plen, cuja forma era de monolete, assemelhava-se ao das cicadceas. Neste grupo, tem-se sugerido a ocorrncia tanto da polinizao pelo vento quanto da autofecundao, sendo que algumas evidncias indicam que a polinizao animal tambm pode ter sido utilizada (Willis e McElwain, 2002). No grupo das ginkgoales os registros dos primeiros fsseis encontrados foram datados de 280 Ma, sendo atualmente encontrada apenas uma nica espcie, Ginkgo biloba. Evidncias 10
fsseis sugerem que este grupo foi formado por, pelo menos, 16 gneros e contribua significativamente para a vegetao global. A grande semelhana entre as espcies extintas e a Ginkgo biloba tem levado sua descrio como fssil vivo (Thomas e Spiecer, 1987). O caule principal composto de eustelo contm grande contedo de xilema secundrio e demonstra caractersticas que so difceis de separar de algumas conferas como o Pinus. Os vulos de Ginkgo nascem terminalmente nos ramos curtos de axilas de folhas laterais, em nmero de dois a trs, e so ligados por um pednculo. J os microsporngios (sacos polnicos) nascem nas axilas das folhas dos ramos laterais curtos (Mussa, 2004). A estratgia reprodutiva utilizada pelo Ginkgo biloba do tipo diica, mas evidncias fsseis indicam que havia muita variao entre as estruturas reprodutivas (Willis e McElwain, 2002). Outro grupo tambm importante foi o das Glossopteridaceae. Este grupo tambm tem sido sugerido como possvel ancestral das angiospermas, pois estas plantas, que possuam hbito arborescente e decduo, tambm apresentavam rgos reprodutivos bastante modificados presos s folhas. Evidncias fsseis sugerem que estas plantas cresciam aproximadamente 10 m de altura e tinham caule do tipo eustelo, indicando estreita similaridade com a Araucaria moderna. Suas estruturas reprodutivas femininas eram bastante diversas variando de uni a multiovuladas (Willis e McElwain, 2002). As conferas apareceram no perodo Carbonfero, sendo atualmente extinta a maioria das formas primitivas. A confera mais primitiva foi encontrada em registros fsseis de Yorkshire, Swillingtonia denticulata, e datada como sendo pertencente ao Carbonfero superior (~ 310 Ma). Este grupo tem mostrado um incremento nos registros fsseis ao longo do Permiano, contudo a maior radiao ocorreu no perodo Trissico (245 ~ 208 Ma) com sete famlias (Podocarpaceae, Taxaceae, Araucariaceae, Cupressaceae, Taxodiaceae, Cephalotaxaceae e Pinaceae), as quais atualmente encontram-se amplamente dispersas. Dentre as conferas evidncias de registros fsseis indicam que Utrechtia seja a planta mais ancestral. Esta planta, pertencente ao Permiano, atingia 5 m e possua caule do tipo eustelo com vasos condutores de seiva e traquedeos. Seu exemplar fssil mostra semelhana morfolgica com muitas das conferas existentes. As estruturas reprodutivas masculinas e femininas da planta provavelmente encontravam-se alocadas em partes diferentes do pice. Evidncias fsseis sugerem que a estrutura masculina produtora de plen, no fssil, era bastante similar das conferas atuais (Thomas e Spicer, 1987). J, os cones femininos consistiam de um eixo de aproximadamente 8 cm de comprimento no qual era encontrada uma folha reduzida com a estrutura reprodutiva. Este pequeno pice frtil lembra uma fase intermediria entre as cordiates e a estrutura das conferas modernas (Crane, 1985; Doyle e Donoghue, 1986). Assim sendo, as conferas, de modo geral, apresentam estratgia reprodutiva do tipo monica ou diica, contendo cones masculinos na face abaxial da folha e os cones ovulferos na superfcie da brctea (Mussa, 2004).
1.5 Evoluo das angiospermas

At onde se sabe as angiospermas divergiram de um ancestral pertencente ao grupo das plantas com sementes entre o final do perodo Jurssico e princpio do Cretceo entre 130 e 90 Ma (Crane et al., 1995), atingindo a dominncia entre 50 ~ 80 Ma (Axelrod, 1970) logo aps a ocorrncia da quinta extino em massa (Zunino e Zullini, 2003). Segundo Stuessy (2004), as angiospermas se originaram de fetos produtores de sementes (plantas semelhantes 11
a samambaias). Estas teriam evoludo no perodo Jurssico, com o surgimento do carpelo seguido da ocorrncia de dupla-fertilizao e somente aps estas duas etapas evolutivas que teriam ocorrido a mutaes responsveis pelo aparecimento das partes que compem a flor (i.e., spalas e ptalas). Esta transio teria levado mais de 100 Ma para se tornar completa. A presena de clima extremo e inconstante teria restringindo a localizao destes indivduos a ambientes de altitudes mais elevadas e latitudes medianas, onde havia predomnio de clima seco tropical at o princpio do Cretceo. Entretanto, com a fragmentao de Gondwana (~ 206 Ma) houve o avano das guas do oceano sobre os continentes (Lomolino et al., 2006), promovendo aumento da superfcie ocenica em torno dos continentes. Como conseqncia disto passou a existir clima ameno e homogneo para todos os continentes favorecendo a colonizao das angiospermas em regies de baixa altitude. Por outro lado, a fragmentao e a conseqente deriva continental (Amrica do Sul, frica, ndia e Austrlia) promoveram o isolamento das plantas existentes no Albiano-Cenomoniano (fase intermediria do Cretceo) e alterao profunda no clima da poca. As barreiras ao fluxo gnico proporcionaram mudanas nas freqncias dos alelos e aumento da diversidade em decorrncia de funes adaptativas e pr-adaptativas (Axelrod, 1970). Evidncias morfolgicas, moleculares e estudos de filogenia mostram que as angiospermas tiveram origem monofiltica (Doyle e Donoghue, 1986), sendo a Amborella trichopoda a angiosperma mais primitiva (Nymphaeales - lrios aquticos) e grupo irmo mais prximo entre eles, a partir do qual teria surgido a primeira linhagem divergente (Qiu et al., 1999; Soltis et al., 2000). Por outro lado, dois gneros de Gnetales, Gnetum e Welwitschia, no formaram agrupamento com as angiospermas, mostrando elevado nvel de consistncia no agrupamento com as conferas (Qiu et al., 2000). Registros fsseis confirmam a possibilidade de todas as angiospermas terem sido originadas de um ancestral comum derivado das gimnospermas e que este no apresentava flores, carpelos fusionados, nem frutos. O mais antigo fssil que se tem conhecimento foi datado de 125 Ma e foi encontrado por Dilcher et al. (2002), sendo, provavelmente, a me de todas as angiospermas. O material fossilizado, pertencente ao grupo das liliceas, foi encontrado na China e denominado de Archeafructs sinensis. Archeafructs considerado um fssil-chave porque ele possui carpelos, entretanto no possui flores. Esta ausncia de partes do perianto e a presena de carpelos e estames separados, distribudos ao longo do eixo de uma estrutura reprodutiva vertical, causam questionamento sobre a possibilidade da existncia de flores unissexuais sem perianto e de formas mais especializadas na base das angiospermas (Friis et al., 2003). Estas informaes confirmam a hiptese de as angiospermas terem iniciado a sua evoluo no Cretceo inferior (aproximadamente 130 Ma), atingindo a sua dominncia na vegetao do mundo inteiro mais ou menos h 90 Ma. Por volta de 75 Ma, j existiam muitas famlias e alguns dos gneros modernos tambm podiam ser encontrados (Raven et al., 1995). Atualmente, as angiospermas so dominantes no mundo todo e possuem cerca de 300 a 400 famlias e 240 a 300 mil espcies, enquanto as pteridfitas possuem cerca de 10 mil espcies e as gimnospermas apenas cerca de 750 espcies (Willis e McElwain, 2002; Bernardesde-Oliveira, 2004). O aparecimento e a rpida diversificao das eudicotiledneas e das monocotiledneas levaram estas plantas a uma dominncia crescente durante os ltimos 35 Ma do Cretceo superior (100 ~ 65 Ma). Aproximadamente h 90 Ma, vrias ordens e famlias de angiospermas existentes j haviam se estabelecido e as plantas com flores j haviam atingido a dominncia em todo o Hemisfrio Norte. Nos 10 milhes de anos seguintes elas atingiram 12
a dominncia no Hemisfrio Sul por possurem as caractersticas adaptativas de resistncia seca e ao frio tais como folhas lisas de tamanho reduzido, presena de elementos de vaso com clulas condutoras mais eficientes na conduo de acares atravs do floema da planta e uma semente resistente que protegia o embrio contra a dessecao. O surgimento do hbito decduo tambm ocorreu bem cedo na evoluo deste grupo permitindo que as plantas pudessem ficar relativamente inativas nos perodos de seca, calor ou frio extremo, o que provavelmente contribuiu para este sucesso verificado nos ltimos 50 Ma, quando o clima no mundo sofreu mudanas freqentes (Raven et al., 1995). Um dos fatores mais importantes, para as angiospermas, talvez tenha sido a evoluo do sistema reprodutivo que permitiu a polinizao mais precisa e um mecanismo de disperso de sementes mais especializado. Assim, os indivduos puderam ocorrer amplamente dispersos em muitos tipos de habitats diferentes, tais como o deserto, montanhas e guas rasas, deixando de se desenvolver apenas em mar aberto e nas regies polares. Outros fatores preponderantes do sucesso foram: fase diplide desenvolvida e autotrfica, fase haplide reduzida, dupla fertilizao e o desenvolvimento de carpelos para uma maior proteo das sementes (Paterniani, 1974). Desse modo, todas as angiospermas necessariamente apresentam flores, carpelos fusionados, dupla fertilizao (responsvel pela formao do endosperma), microgametfitos com um nmero extremamente variado de ncleos, estames com dois pares de sacos polnicos e a presena de tubos crivados e clulas companheiras no floema (Friis et al., 1992; Bernardesde-Oliveira, 2004). Assim, a evoluo das angiospermas consta da presena de, pelo menos, dois variantes novos: a presena de verticilos florais (spalas e ptalas), e a presena de dois sexos na mesma flor (hermafroditismo). At este perodo (final do Carbonfero incio do Cretceo) as flores no apresentavam verticilos, e cada sexo era localizado em uma estrutura reprodutiva, na mesma planta ou em plantas separadas. Durante a evoluo os estrbilos masculinos e femininos, presentes em estruturas e locais diferentes nas gimnospermas, passaram a ser encontrados num nico arranjo. Adicionalmente, surgiram as spalas e ptalas que produziram ornamentos para as flores que comearam a serem formadas. Mas como isso poderia ser possvel? Estudos moleculares identificaram trs fatores (compostos por um ou mais genes) que controlam a produo dos verticilos florais, os quais foram denominados de fatores A, B e C (Coen e Meyerowitz, 1991). Atualmente, tambm j foram isolados genes de gimnospermas que mostram uma alta similaridade com os genes de iniciao floral das angiospermas (transio do meristema vegetativo para meristema reprodutivo), evidenciando a conservao evolutiva do papel biolgico dos mesmos (Lobo e Dornelas, 2002). Contudo, Kramer e Irish (2000) estudando o nvel de conservao destes genes em eudicotiledneas inferiores, magnoloides e monocotiledneas constataram que o programa ABC se encontra conservado apenas em alguns aspectos enquanto em outros apresentou elevado nvel de plasticidade. Como os genes se encontram relativamente bem conservados nas eudicotiledneas superiores, estes podem ter sido fixados apenas tardiamente na evoluo das angiospermas. Em angiospermas estes fatores so responsveis pela formao de spalas (Se), ptalas (Pe), estames (Es) e carpelos (Ca) (Figura 14), e nas conferas (gimnospermas) ainda no se tem conhecimento do seu papel. Ao que tudo indica os fatores B e C so os mais antigos existentes em conferas. Sabe-se que o fator C, isoladamente, determina a formao dos carpelos, mas em associao com o fator B o mesmo capaz de determinar a diferenciao dos estames. J o fator A, isoladamente, determina a formao de spalas, enquanto a sua associao ao fator 13
B promove a diferenciao das ptalas (Fonseca e Dornelas, 2002). Deste modo, para surgir a flor das angiospermas foi necessria a presena dos trs fatores (A, B e C) em associao, e ainda a evoluo de um quarto fator, o fator de transcrio, denominado de SUPERMAN (SUP), que deveria atuar sobre o fator B para permitir a expresso do fator C produzindo os carpelos. Logo, a evoluo das angiospermas s se tornou possvel graas presena de todos esses fatores em associao (Figura 1.15). Para maiores detalhes sobre o assunto, consulte o captulo 2 deste livro. As angiospermas primitivas possuam flores solitrias nas extremidades dos ramos ou frouxamente organizadas em cimos como em muitas espcies de Paeonia, sendo que os ramos acima dos interns possuam folhas reduzidas e flores secundrias (Figura 1.16a). O padro de desenvolvimento do eixo floral e de formao de estames e carpelos divergia muito e apresentaram um longo perodo sem diferenciao dos meristemas, ocorrendo apenas aumento de tamanho e, posteriormente, a diferenciao em trs regies: zona central inicial, perifrica e o domo apical do meristema. Inicialmente, o desenvolvimento do perianto e do androceu nas angiospermas mais primitivas era pouco diferenciado em spalas e ptalas. O tapeto era provavelmente constitudo de brcteas e folhas modificadas. Em uma srie de gneros, tais como: Calycanthus, Paeonia e algumas espcies de Hibbertia, ocorrem transies graduais nas folhas, que passam de estruturas de brcteas (folhas modificadas) para spalas e ptalas tpicas (Stebbins, 1974). Os estudos das estruturas dos rgos florais e reprodutivos dos perodos Cretceo e Tercirio tambm demonstram um incremento geral na diversidade morfolgica e organizacional dos rgos reprodutivos das angiospermas ao longo da evoluo (Figura 1.16a-f). Contudo, os registros fsseis de rgos florais so incompletos, principalmente nas primeiras fases da diversificao deste grupo, e este tambm consistente com os registros de outros rgos tais como gros de plen e folhas (Friis et al., 1992). A filotaxia das partes florais do estgio Albiano (Cretceo inferior) obscura, mas umas poucas formas mostram evidncias de arranjo das partes em espiral. No princpio do Cenomoniano (incio do Cretceo superior) os dois maiores tipos da filotaxia das angiospermas j se encontravam estabelecidos, que compreendem flores acclicas, com as partes arranjadas em espiral e flores hemicclicas (Figura 1.16b), com as partes do perianto arranjadas em verticilos parcialmente em espiral (Basinger e Dilcher, 1984). Do princpio at a fase intermediria do Cenomoniano as flores acclicas e hemicclicas eram muito dispersas entre as angiospermas, sendo que a sua importncia decresceu com a diversificao das flores cclicas (Figura 1.16d), que predominaram nas floras dos fsseis do estgio Santoniano-Campaniano (Cretceo superior), mas os fsseis de plen sugerem que, provavelmente, estas formas j estavam estabelecidas ao final do Cenomoniano. As informaes do nmero de partes florais das estruturas reprodutivas do estgio Albiano tambm so escassas; j o nmero de carpelos variava de 3 8 at mais de 100. O nmero de estames conhecido de trs e cinco, mas infelizmente este se baseia apenas em duas estruturas florais. Flores polimricas (com inmeras partes), acclicas e hemicclicas, com nmero de partes indefinido foram, aparentemente, preponderantes no Cenomoniano. Por outro lado, as flores cclicas apresentavam em sua maioria cinco partes, mas alguns indcios apontam para a existncia de flores de quatro e seis partes tambm neste perodo. Aparentemente, as primeiras flores cclicas eram ismeras (com o mesmo nmero de partes florais em cada verticilo). As hetermeras, por sua vez, s se estabeleceram em fase intermediria deste perodo. O tipo hetermero dominou o Santoniano-Campaniano possuindo, normalmente, 14
perianto e androceu em nmero de cinco e o gineceu com dois a trs carpelos. J os verdadeiros tipos de flores trmeras estabeleceram-se e foram relativamente comuns no estgio Maastrichtiano (final do Cretceo superior). O perianto do princpio do Cenomoniano j se mostrava estabelecido com tipos distintos de clice e corola. Em relao simetria e fuso das partes florais, parece que todas eram aparentemente actinomorfas de simetria radial e com as partes do perianto livres. A simetria bilateral em flores ocorreu aproximadamente 60 Ma aps a origem das angiospermas sendo encontrada em inmeros registros fsseis do Paleoceno e do Eoceno e no Cretceo superior quando a mesma encontra-se associada presena de insetos sociais, sendo que a co-evoluo desta ocorreu em uma srie de famlias em diferentes estdios (Dilcher, 2000). Fsseis de flores zigomrficas (Figura 1.16h) foram encontradas apenas no Maastrichtiano, mas evidncias indicam que a zigomorfia possa ter se estabelecido no princpio do Campaniano. Quanto diferenciao distinta das partes florais sabe-se que esta foi encontrada no final do Paleoceno em flores de Papilionoideae, enquanto as primeiras flores simptalas foram observadas em fsseis do Santoniano-Campaniano e uma srie delas foram encontradas no Maastrichtiano (pertencentes s fases finais do perodo Cretceo). No Cretceo as flores simptalas geralmente apresentam uma forma de tubo raso e bem aberto (Figura 1.16h), enquanto que as formas de tubo profundo foram estabelecidas no Paleoceno e princpio do Eoceno (Friis et al., 1992). Com base nas informaes provenientes de fsseis, pode-se inferir que as flores das primeiras angiospermas apresentavam carpelos individuais, flores pequenas unissexuais ou bissexuais e simetria radial (Friis et al., 1992). Tambm Dilcher (2000) verificou a presena apenas de flores pequenas e mdias, entre os registros fsseis mais antigos de angiospermas. Aquele autor acredita que o tamanho das flores possua relao com o tamanho do polinizador, sendo que a posterior variabilidade no tamanho destas flores sugere uma grande variedade de polinizadores, e acrescenta ainda que a gua e o vento tambm participavam do processo da polinizao. Quanto posio do ovrio, a estrutura dos fsseis de flores e frutos das angiospermas do Albiano e princpio do Cenomoniano era do tipo hipgino (Figura 1.17a). J as epginas (Figura 1.17c) foram encontradas bem estabelecidas no princpio e meio do Cenomoniano, e a sua radiao aparentemente atingiu o apogeu no Santoniano-Campaniano, compreendendo em torno de dois teros de todas as estruturas florais deste estgio, decrescendo no perodo Tercirio. Atualmente, as flores epginas esto presentes em um quarto de todas as famlias (Grant, 1950). Com relao estrutura reprodutiva masculina, os primeiros registros fsseis descrevem a existncia de trs estames fusionados na base, e tambm de flores unissexuais com cinco estames presentes no estgio Albiano (fase intermediria do Cretceo) enquanto no Santoniano-Campaniano (final do Cretceo) os estames encontravam-se bem estabelecidos nos registros fsseis. Estames fsseis com filamentos livres foram encontrados no perodo Cretceo. Os sacos polnicos de todas as anteras dos primeiros fsseis conhecidos possuem quatro esporngios, sendo que apenas no Santoniano-Campaniano surgem evidncias de anteras com dois esporngios. A deiscncia, inicialmente, era do tipo longitudinal (SantonianoCampaniano), enquanto no incio do perodo Paleogene foram encontrados os primeiros registros de deiscncia por duas ou mais vlvulas, e no Paleoceno, os fsseis apresentaram as primeiras anteras com deiscncia apical (Friis et al., 1992). O plen das primeiras angiospermas apresentava uma nica abertura, como encontrado 15
nas monocotiledneas e em alguns outros grupos de angiospermas, bem como nas cicadceas, ginkgoceas e outros grupos. Atualmente, so conhecidos quatro tipos de plen presentes nos fsseis encontrados de angiospermas mais primitivas (Clavatipollenites, Pr-Afropollis, Spinatus e Liliacidites) e um quinto tipo (Tricoliptes) que pode ser encontrado nas angiospermas mais recentes. O gametfito feminino sofreu grandes alteraes ao longo da evoluo das angiospermas, tendo sido sugerida a evoluo por mdulos e cada mdulo composto de quatro clulas (Figura 1.18). Acredita-se que no princpio teria surgido o mdulo composto de quatro clulas localizado na regio da micrpila compreendendo duas sinrgidas, uma clula ovo e uma clula central dando origem aos indivduos com endosperma diplide. Williams e Friedman (2002) mostram que a presena de endosperma diplide foi comum em linhagens ancestrais de angiospermas. Posteriormente, o mdulo micropilar teria sofrido duplicao, passando as ser composto por oito ncleos/sete clulas, dando origem a um saco embrionrio composto pelo mdulo localizado na regio da calaza (formando trs antpodas - que degeneram logo aps a fertilizao), uma clula central composta de dois ncleos e o mdulo localizado na regio da micrpila (Friedman e Williams, 2003). Assim, teriam sido originados os indivduos de endosperma triplide que apresentam uma relao 2:1 clulas maternal/parental (Williams e Friedman, 2004). Ao longo da evoluo os mdulos continuaram sendo duplicados dando origem a endospermas com nveis de ploidia superior, tendo sido verificada a presena de um a 14 ncleos na regio polar (Friedman et al., 2008). Os registros fsseis da estrutura reprodutiva feminina das primeiras angiospermas apresentam carpelos livres do tipo apocrpico, sendo esta a condio predominante no princpio do Albiano e do Cenomoniano (Figura 1.19). A sincarpia (fuso dos carpelos), por sua vez, s foi estabelecida no final do Albiano (fase intermediria do perodo Cretceo), sendo representada por uma srie de txons no incio do Cenomoniano. Basinger e Dilcher (1984) descreveram um fssil de aproximadamente 94 Ma. Segundo os autores, o fssil possua flores pentmeras, com spalas e ptalas distintas, carpelos fusionados e receptculo floral. Para Friis et al. (1992), as formas sincrpicas se tornaram bastante diversificadas ao final do Cretceo, sendo esta a estrutura reprodutiva mais comum nas flores do Santoniano-Campaniano. O surgimento de carpelos fusionados foi primordial na evoluo das angiospermas, sendo esta a caracterstica preponderante na separao destas em relao s demais plantas com sementes. A fuso, quase sempre completa, tem por funo proteger o vulo no fertilizado do ambiente externo. Existem teorias sugerindo que a fuso dos carpelos tenha ocorrido para promover a proteo contra besouros e outros herbvoros. Entretanto, Dilcher (2000) sugere que esta esteja mais diretamente relacionada com a evoluo da bissexualidade das flores. Com a evoluo da flor, os rgos masculinos e femininos foram aproximados, sendo ento necessria a proteo contra a autofertilizao. Para promover a proteo necessria teriam surgido barreiras mecnicas (fuso de carpelos) e qumicas (sistemas de auto-incompatibilidade), pois assim as plantas previnem o crescimento do tubo polnico. Alm disto, a adio ou subtrao de spalas, ptalas e estames foi importante para promover a polinizao cruzada (alogamia) e o surgimento dos nectrios foi responsvel pelo aumento da polinizao por insetos. Atualmente, 83% dos txons das angiospermas existentes apresentam sincarpia no gineceu (Endress, 1982). Inicialmente os ovrios sincrpicos eram, aparentemente, parcialmente separados e divididos segundo o nmero de locos correspondente ao de carpelos no prin16
cpio do Albiano-Cenomoniano. J no Santoniano-Campaniano desenvolveu-se uma srie de tipos distintos com ovrios uniloculares, enquanto as divises secundrias mostraram a sua primeira ocorrncia em fsseis das angiospermas do estgio Maastrichtiano (Friis et al., 1992). Nesta fase, os gineceus e frutos apocrpicos (Figura 1.19a) conhecidos dos primeiros registros fsseis no mostram evidncia distinta de estilos e rea estigmtica, pois este tipo de caracterstica apresenta inconsistncia nos registros fsseis. Os primeiros frutos sincrpicos (Figura 1.19b-f) foram encontrados no Albiano-Cenomoniano (tero inferior do Cretceo), onde os frutos eram aparentemente secos e sem modificaes bvias para disperso. Entretanto, a evoluo da sincarpia foi relativamente rpida sendo que do princpio ao final do perodo cretceo praticamente todos os tipos de frutos sincrpicos j se encontravam estabelecidos. Os folculos e as nozes compreendiam os frutos originados de ovrios apocrpicos, enquanto as cpsulas (Figura 1.19b) separadas originaram-se de ovrios sincrpicos. Os primeiros fsseis de frutos com polpa foram datados como pertencentes ao tero mdio do Cretceo, ao passo que a primeira evidncia de bagas foi encontrada apenas em fsseis pertencentes ao Maastrichtiano (final do Cretceo) (Figura 1.19e). Os frutos de polpa tornaram-se relativamente comuns durante o princpio do perodo Paleogene, aumentando consideravelmente a sua diversidade em relao ao tamanho, indicando ampla variao nos mecanismos de disperso (Tiffney, 1984). Acredita-se que as primeiras angiospermas experimentaram uma grande variedade de agentes polinizadores, sendo polinizadas pela gua, vento ou animais. Contudo, foi a associao com animais que proporcionou a sua maior diversificao (Bernardes-de-Oliveira, 2004) ao longo de sua histria evolutiva.
1.5.1 Unissexualidade e as estratgias reprodutivas

As angiospermas da atualidade exibem grande diversidade de estratgias reprodutivas. A grande maioria das angiospermas possui plantas com flores hermafroditas (72%), enquanto somente 11% das plantas apresentam flores unissexuadas (Figura 1.20), sendo 7% do tipo monicas e 4% diicas (Figuras 1.21 e 1.22), enquanto as formas intermedirias de dimorfismo sexual (ginomonicas e andromonicas) representam 7% e as plantas com ambas as formas de flores unissexuadas e bissexuadas compreendem 10% (Figuras 1.21 e 1.23) (Ainsworth, 2000; Richards, 1997). As flores unissexuadas podem ser encontradas alocadas em diferentes partes de uma nica planta (monica) ou em plantas diferentes, formando populaes diicas (Figura 1.22). As populaes monicas podem apresentar plantas na forma ginomonica (flores femininas e hermafroditas), andromonicas (flores masculinas e hermafroditas) ou trimonicas (flores masculinas, femininas e hermafroditas). Da mesma forma, as populaes diicas podem apresentar a forma ginodiica (plantas com flores femininas e plantas com flores hermafroditas), androdiica (plantas com flores masculinas e plantas hermafroditas), e ainda subdiica (plantas de flores femininas, plantas de flores masculinas e plantas de flores hermafroditas) (Figura 1.23). Mas como poderia ter surgido tamanha diversidade de estratgias reprodutivas nas angiospermas? 17
1.5.2 Evoluo da unissexualidade

A unissexualidade, nas angiospermas, evoluiu como um sistema promotor de alogamia (fertilizao cruzada) cuja funo primria obter sucesso na reproduo nos mais diferentes habitats em que se encontram. As diferentes foras evolutivas - seleo, mutao, migrao e deriva - atuando sobre indivduos hermafroditas ao longo de sua evoluo teriam promovido o aparecimento de populaes monicas e diicas (Barrett, 2002).
Evoluo da dioicia
A dioicia, na maioria das vezes, evoluiu de espcies autocompatveis (que podem se autofecundar) em resposta presso seletiva para promover cruzamento (Bawa e Opler, 1975) e representa a alterao no padro de alocao de reserva para as funes masculinas e femininas. Alm disto, o dimorfismo sexual muda a distribuio espacial das reservas para polinizadores, dispersores de sementes e predadores (Sato, 2002; Bawa, 1980). Embora, Lebel-Hardenack e Grant (1997) acreditem que esta evoluo pode ter ocorrido apenas para permitir uma melhor alocao dos recursos otimizando a reproduo, Ainsworth (2000) enfatiza que a dioicia um dos mecanismos mais extremos que, na maioria das vezes, surge em decorrncia dos efeitos deletrios da depresso por endogamia ou por condies ambientais de estresse e conseqentes limitaes de reserva que impedem as plantas hermafroditas de manter as funes sexuais, podendo favorecer o surgimento de indivduos com sexos separados. De acordo com Charlesworth (1991), a evoluo da dioicia pode ocorrer em populaes hermafroditas, monicas e com presena de heterostilia, conforme ilustrado nas Figuras 1.24, 1.25 e 1.26, respectivamente. Em populaes hermafroditas, a dioicia evoluiu em decorrncia de pelo menos duas mutaes, uma causadora de esterilidade masculina que promove o surgimento de plantas femininas em populaes hermafroditas, e uma mutao nas plantas hermafroditas, da mesma populao, causando esterilidade feminina tornando possvel o aparecimento de plantas do sexo masculino. Assim, uma mutao afetaria a produo de gros de plen e a outra a produo de vulos (Charlesworth e Charlesworth, 1978; 1998; Charlesworth, 1991). Os autores acreditam ser pouco provvel a ocorrncia simultnea das duas mutaes para o estabelecimento da dioicia, e que a dioicia a partir do hermafroditismo deve ter envolvido tipos intermedirios na populao proporcionando a presena de hermafroditas, juntamente com plantas-macho e plantas-fmea estreis em uma mesma populao (populao subdiica) (Figura 1.24). E que, em todos os casos em que a primeira mutao causou esterilidade feminina, com o aparecimento de plantas androdiicas, teria sido verificada a quebra da dioicia, ou seja, no se tem nenhum caso registrado em que esta forma tenha conseguido evoluir para o estabelecimento de populaes diicas (Figura 1.24). Por outro lado, Sato (2002) relata, com base em modelos matemticos, que plantas de sexos separados (diicas) s se tornam bem estabelecidas se ocorrer uma reduo gradual na fertilidade masculina ou da semente de plantas hermafroditas, proporcionando a evoluo da dioicia. A evoluo de plantas diicas, a partir da monoicia, parece envolver apenas uma nica rota, pois flores masculinas e flores femininas j co-existem em uma nica planta, bastando apenas a ocorrncia de mutaes causando esterilidade masculina e feminina em plantas diferentes. Isto ocasionaria a separao dos sexos nas plantas conforme ilustra a Figura 1.25. 18
Charlesworth e Charlesworth (1998) acreditam que para ocorrer a evoluo da dioicia partindo de populaes monicas, seja necessria uma srie de mutaes alterando as propores de flores masculinas e femininas nas plantas at que cada um dos sexos esteja alocado em plantas separadas. Acredita-se que a distilia (um tipo de heterostilia) poderia originar plantas diicas pela ocorrncia de mutaes suprimindo as funes masculinas em algumas plantas e femininas em outras de modo a originar plantas de sexos separados (Lloyd, 1979) (Figura 1.26). Uma das hipteses que a mudana da distilia para a dioicia seja iniciada pela mudana na biologia de polinizao destas populaes com a interrupo do fluxo de plen complementar entre os indivduos que pode ocorrer de duas formas: promovendo o fluxo entre estames e pistilos longos, e eliminando a utilidade e a funcionalidade de estames e pistilos curtos (Beach e Bawa, 1980). Contudo vale salientar que a heterostilia pode ter tido origens independentes em plantas polinizadas por animais para aumentar a preciso da polinizao (Barrett et al., 2000).
Evoluo da monoicia
A monoicia e a dioicia so bastante diferentes, pois a dioicia previne a autofecundao de forma absoluta, j a monoicia meramente previne a polinizao intraflores, mas no pode impedir que um indivduo se autofecunde. Deste modo, da mesma forma como evoluram as plantas diicas, as plantas monicas podem ter-se originado de plantas hermafroditas pela supresso da funo masculina em algumas flores e supresso da funo feminina de outras flores; contudo, este fato deve ter ocorrido em uma mesma planta e no ter sido alocado em plantas diferentes como no caso da dioicia (Richards, 1997). Plantas monicas tambm podem ser originadas a partir de plantas diicas, seguindo-se o caminho inverso da dioicia (Figura 1.25); contudo, este sistema deve ser contemplado com o surgimento da funo feminina em plantas masculinas, e vice-versa para que os indivduos de uma mesma populao, sendo que, ao final, estas apresentem flores de sexos separados em uma mesma planta. Entretanto, no parece muito provvel que este caminho evolutivo tenha ocorrido. A evoluo de plantas monicas, a partir de plantas heterostlicas, parece ser um mecanismo mais fcil e provvel, pois este envolveria os mesmos passos abordados na evoluo da dioicia (Figura 1.26); contudo, ao invs das flores unissexuadas serem alocados em indivduos diferentes, estas seriam alocadas em partes diferentes de um mesmo indivduo.
1.5.3 Evoluo do sistema de autoincompatibilidade

A origem e a manuteno dos sistemas de auto-incompatibilidade so bastante complexos sendo que ainda existem muitas questes em torno de sua evoluo que permanecem sem resposta. Acredita-se que ela surgiu diversas vezes durante a evoluo, e para que ocorra o estabelecimento do sistema qumico da autoincompatibilidade necessrio que haja forte depresso por endogamia nos indivduos oriundos de populaes autocompatveis. Alm disto, plantas completamente autoincompatveis no seriam estabelecidas de imediato na populao de plantas autocompatveis. Estima-se que num primeiro momento seriam estabelecidos nveis intermedirios na populao sendo que plantas compatveis estariam entre as autoincompatveis. Pelo fato de os indivduos gerados no apresentarem depresso por endogamia, 19
os alelos de autoincompatibilidade teriam vantagem reprodutiva, aumentando sua freqncia na populao a ponto de suprimir completamente os alelos de autocompatibilidade. Outro fato a considerar que alelos responsveis pela autoincompatibilidade no aumentam em freqncia caso no exista depresso por endogamia, pois na ausncia de depresso ambos teriam a mesma vantagem reprodutiva no ocorrendo a eliminao dos indivduos gerados a partir de plantas autocompatveis (Clark e Kao, 1998). Assim, a vantagem reprodutiva pode ser definida pelo balano de duas foras: a que controla a rejeio do gro de plen, priorizando o cruzamento, e a que age no sentido contrrio buscando aumentar a frequncia das prognies em ambientes onde a presena do polinizador baixa. Deste modo, a manuteno da autoincompatibilidade ao longo das geraes vai depender da superioridade das prognies produzidas e do custo relativo da reduo no nmero de indivduos gerados (Vallejo-Marn e Uyenoyama, 2004).
1.5.4 Evoluo do sistema de autofertilizao

A quebra da autoincompatibilidade tem ocorrido de forma repetida ao longo da evoluo das angiospermas e proporcionado profundos impactos sobre a estrutura gentica das populaes (Stone, 2002). O principal custo gentico da endogamia o efeito deletrio da depresso, contudo ela no constante e varia de acordo com o nvel de autofertilizao. Populaes algamas que se autofertilizam sofrem o efeito da depresso gerada pela exposio dos alelos recessivos deletrios ou parcialmente deletrios at que sejam completamente eliminados da populao. Deste momento em diante, a populao est preparada para continuar evoluindo, utilizando o sistema de autofertilizao sem ter efeitos prejudiciais recorrentes. Considerando-se um sistema de autoincompatibilidade associado presena de clonalidade como sendo ancestral, foi verificado que a transio do sistema de autoincompatvel clonal (AI C) para AI no clonal (AI NC) raramente ocorre, j o inverso comum (Figura 1.27). Contudo a transio de AIC para autocompatvel clonal (AC C) comumente ocorre e irreversvel. Do mesmo modo sistema AI NC sofre transio para autocompatvel no clonal (AC NC) de modo irreversvel. Em contrapartida, a transio entre AC C para AC NC ocorre frequentemente, enquanto o reverso varia de acordo com as condies ambientais (Vallejo Marn e OBrien, 2007)
1.5.5 Evoluo do sistema misto de cruzamento

Sistema misto de cruzamento comum em plantas superiores (Ingvarsson, 2002) e corresponde ocorrncia simultnea da autofertilizao e da fertilizao cruzada. Atualmente existem fortes evidncias de que ela seja gerada, principalmente, por forte depresso por endogamia (Goodwillie et al., 2005). O principal custo gentico da endogamia o efeito deletrio da depresso, contudo ela no constante e varia de acordo com o nvel de autofertilizao. Numa condio em que a condio da depresso por endogamia no varia e sua flutuao ocorre de forma estocstica entre as geraes, com mdia aproximada de 0,5, a autofertilizao no necessariamente selecionada. Como resultado desta flutuao, a depresso por endogamia pode ser vista como um custo adicional da autofertilizao que pode estabilizar-se no sistema misto de cruzamento (Cheptou e Schoen, 2002). A substancial freqncia de espcies com taxa de cruzamento intermediria oferece evidncias de que o sistema misto de cruzamento possa ser uma estratgia estvel; contudo no existe uma 20
quantificao desta freqncia de modo que no se pode afirmar ainda se este modo estvel ou apenas uma fase de transio. Para tanto, so necessrios mais estudos tericos com um maior nmero de txons para uma maior preciso nas concluses (Goodwillie et al., 2005).
1.6 Implicaes evolutivas

As plantas, ao longo de sua evoluo, tm se adaptado para diferentes formas de reproduo assexuada e sexuada. O conhecimento da forma de reproduo da espcie importante porque ela apresenta grande efeito na colonizao de diferentes habitats e tambm na resposta s alteraes ambientais. Para entender o significado evolutivo destas, considere que em uma populao surjam trs diferentes mutaes que no afetem a fecundidade nem a sobrevivncia da espcie, mas que a associao dessas possa proporcionar vantagem evolutiva na adaptao da espcie. Supondo inicialmente que a populao seja de reproduo assexuada (todo indivduo produzido tem gentipo idntico ao da me), estas teriam muita dificuldade para reunir as diferentes mutaes caso ocorram em diferentes indivduos, a no ser que os indivduos j possuidores de mutao fossem contemplados com novas mutaes. Deste modo, demandaria muito tempo at que todos os indivduos da populao possuam a reunio das mutaes. J, populaes de reproduo sexuada rapidamente reuniro as diferentes mutaes ocorridas em diferentes indivduos pela fertilizao cruzada, mediante a troca de alelos entre os indivduos num curto espao de tempo, beneficiando-se assim com maior rapidez da vantagem seletiva. Por outro lado, devemos considerar que o tamanho populacional tambm exerce efeito fundamental sobre a dinmica de disperso de cada nova mutao, porque se as populaes forem muito pequenas dificilmente as mutaes sero fixadas e dispersas entre os indivduos da populao, sendo normalmente perdidos por deriva em ambas as formas assexuada e sexuada (Crow e Kimura, 1965; Hartl e Clark, 1997). O impacto do contedo e da distribuio da variao gentica entre e dentro de populaes pode iniciar um importante papel na distribuio de diferentes caracteres, determinando o padro e a extenso das respostas seleo natural. O sistema reprodutivo tem mostrado que exerce papel proeminente neste sentido. Populaes autgamas, em decorrncia do elevado nvel de homozigose, no possuem variabilidade potencial dentro de populaes, pois as mutaes que surgem so eliminadas mais rapidamente que nas algamas, o que pode limitar sua capacidade de responder as alteraes ambientais. De modo geral, espera-se que as espcies autgamas e assexuais tenham vida curta (Holsinger, 2000), pois a prognie pode no sobreviver para se reproduzir produzindo descontinuidade na produo de sementes (Herlihy e Eckert, 2002). O tamanho da populao tambm exerce efeito importante sobre a diversidade e os riscos genticos de extino, pois populaes pequenas tero maior probabilidade de perder por deriva alelos importantes na adaptao, e pela maior probabilidade de cruzamento entre indivduos aparentados podendo sofrer os efeitos deletrios da endogamia aumentando os riscos de extino medida que aumentam os nveis de endogamia (Blisma et al, 2000). Alm disto, importante considerar que na natureza raramente so encontrados sistemas reprodutivos puros (i.e., plantas com um nico sistema reprodutivo). Estudo recente avaliando a evoluo correlacionada da autoincompatibilidade e da reproduo clonal em Solanaceae realizado por Vallejo-Marn e OBrien (2007) verificou que existe uma forte as21
sociao entre estas formas de reproduo, e que todas as espcies autoincompatveis de Solanum apresentam reproduo clonal, reforando a hiptese que a reproduo clonal promove sucesso reprodutivo na evoluo de estratgias reprodutivas em plantas. De acordo com os resultados a clonalidade promove benefcio em espcies colonizadoras tais como as solanceas ajudando na persistncia dos gentipos autoincompatveis em caso de ambientes inspitos onde a presena do polinizador seja rara e/ou o nvel de incompatibilidade seja elevado reduzindo a prognie produzida por cruzamentos sexuais. Em contrapartida, a clonalidade gera agregao de gentipos semelhantes e isto pode levar a quebra do sistema de autoincompatibilidade ao longo da evoluo. A resoluo deste paradoxo entre a clonalidade e a evoluo da autoincompatibilidade (Figura 1.28) estaria no grau em que a propagao clonal estaria compensando ou limitando a reproduo por sementes, e a extenso em que a clonalidade estaria reduzindo o fluxo de plen entre os gentipos estabelecidos, sendo este ltimo afetado pela arquitetura clonal, densidade de plantas e pelo tipo e presena de polinizador (Vallejo-Marn, 2007). O efeito do agente polinizador tambm tem se mostrado efetivo na mudana da distribuio dos sistemas reprodutivos sexuados na natureza, tendo sido verificado que espcies que apresentam polinizao anemfila (i.e. polinizao pelo vento) possuem uma distribuio bimodal, ou seja, formas de reproduo mais autgamas e mais algamas, com poucos ou raros tipos intermedirios. Por outro lado, espcies polinizadas por animais apresentam uma distribuio contnua entre os dois tipos de sistema reprodutivo, variando desde as formas mais autgamas at as mais algamas, com todos os graus de autogamia e alogamia da faixa intermediria (Segundo Vogler e Kalisz, 2001). Por fim, tem sido verificado que evoluo modular das clulas presentes no gametfito feminino tem levado a um aumento na ploidia do endosperma produzido. E, que este mecanismo se mostra evolutivamente benfico e estvel, apresentando as seguintes conseqncias: aumento do nvel de heterozigose do endosperma, diminuio do conflito genmico (aumento da relao maternal/paternal) e aumento da diversidade de fentipos observados. Este aumento de ploidia gera maior nvel de heterozigose que, por sua vez, teria efeito sobre a nutrio e vigor do embrio formado. Alm disto, embries tm se mostrado mais vigorosos quando o endosperma poliplide foi gerado a partir de cruzamentos algamos entre indivduos no aparentados. Deste modo, acredita-se que a seleo dever favorescer a evoluo de indivduos que apresentem endospermas contendo nveis de ploidia superior (Friedman et al., 2008).
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CAPTULO 2
Biologia e gentica dos sistemas reprodutivos

Marines Marli Gniech Karasawa Marcelo Carnier Dornelas Ana Cludia Guerra de Arajo Giancarlo Conde Xavier Oliveira
2.1 Introduo
O sistema reprodutivo das angiospermas, de forma geral pode ser classificado, quanto ao modo de reproduo, nas formas sexuada e assexuada. As formas assexuadas compreendem todos os mecanismos que originam clones geneticamente idnticos planta me. Por outro lado, as formas sexuadas apresentam diferentes sistemas de cruzamento, que so: sistemas autgamos (i.e. plantas que se autofertilizam), algamos (plantas que apresentam fertilizao cruzada, normalmente so auto-incompatveis) e mistos (plantas que se autofecundam e que apresentam fertilizao cruzada) (Fryxel, 1957). A freqncia dos sistemas reprodutivos sexuados e assexuados est resumida na Figura 2.1.
2.2 Reproduo assexuada

A reproduo assexuada compreende todo o tipo reproduo em que no h a participao de gametas ou apenas participao parcial e resulta em prognie idntica ao parental. Esta ocorre por meio da mitose de clulas somticas ou da oosfera e pode ser classificada em duas grandes categorias: reproduo vegetativa e reproduo apomtica (Cavalli, 2003; Raven et al., 2007).
2.2.1 Reproduo Vegetativa

A reproduo vegetativa uma das formas de reproduo assexuada encontrada comumente em plantas. Este tipo de reproduo consiste na produo de novos indivduos originados de diferentes partes do corpo da planta materna sem que estejam envolvidos os rgos reprodutivos desta (Cavalli, 2003). Existem diversas estratgias utilizadas pelas plantas para promover este tipo de reproduo, a saber: estolhos ou estoles, caules subterrneos ou rizomas, cormos, bulbos ou tubrculos, razes ou rebentos e folhas (Hartmann e Kester, 1975; Raven et al., 2007).
Estolhos ou estoles
Estolhos compreendem os caules rastejantes que crescem horizontalmente na superfcie do solo. So conhecidos tambm como estoles e produzem, por meio de brotaes, plantas
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geneticamente idnticas planta-me (Raven et al., 2007). Esse tipo de reproduo assexuada pode ser encontrada em morango (Fragaria sp.) e violeta (Viola sp.), por exemplo.
Rizomas ou caules subterrneos

Os rizomas so caules subterrneos que crescem e desenvolvem-se mais ou menos paralelamente superfcie do solo. Alm de razes adventcias, esse tipo de caule tambm emite brotaes que daro origem a novas plantas geneticamente idnticas planta-me. So rgos de reproduo vegetativa importantes em espcies como as samambaias e orqudeas. Alm disto, eles podem exercer papel de reserva em algumas plantas (Raven et al., 2007) tais como na cana-de-acar (Saccharum spp) (Hartmann e Kester, 1975).
Cormos, bulbos ou tubrculos

Estas formas de reproduo vegetativa so conhecidas como caules especializados para o armazenamento de reserva. Eles detm estruturas meristemticas denominadas gemas que podem originar novas brotaes e consequentemente novas plantas que sero clones da planta-me (Raven et al., 2007). So exemplos de cormos, os gladolos (Gladiolus sp.); de bulbos, os lrios (Lilium sp.) e Tulipa sp., e de tubrculos, a batata-inglesa (Solanum tuberosum) e a dlia (Dahlia sp.) (Hartmann e Kester, 1975).
Razes ou rebentos
So ramificaes produzidas a partir das razes de determinadas plantas dando origem a novas plantas. Alm disto, podem ser originados como ramos eretos na base de caules. Popularmente so conhecidos como broto chupo ou ladro (Raven et al., 2007). Esse tipo de reproduo pode ser observado em framboesa (Rubus idaeus), cereja (Prunus sp), amora (Rubus sp.), ma (Malus domestica) e banana (Musa sp.).
Folhas
Em algumas espcies as folhas tambm podem desempenhar funes reprodutivas. Esse tipo de reproduo comumente encontrada em Kalancho daigremontiana que produz numerosas plntulas a partir de um tecido meristemtico localizado na margem das folhas e na pteridfita Asplenium rhizophyllum que origina plantas novas pelo enraizamento da ponta das folhas. Quando estas alcanam um determinado estgio de desenvolvimento as plntulas desprendem-se e enrazam no solo (Raven et al., 2007).
2.2.2 Reproduo Apomtica

Os processos apomticos so conhecidos em mais de 400 gneros pertencentes a 40 famlias de plantas e prevalente em Poaceae, Asteraceae, Rosaceae e Rutaceae (Bashaw, 1980; Hanna e Bashaw, 1987; Carman, 1997). Estes podem ser definidos como a produo de sementes frteis na ausncia da fuso de gametas agamospermia, ou produo de sementes na ausncia de sexo (Hartmann e Kester, 1975; Brown e Emery, 1958; Nogler, 1984; Appels et al., 1998). Uma importante diferena entre a reproduo sexual e a apomtica que os embries formados pelo processo sexual so resultantes da recombinao do gameta feminino e masculino, enquanto que os apomticos so derivados apenas de tecidos maternos, sem a 27
contribuio masculina (Nogler, 1984; Koltunow, 1993). Assim, as sementes frteis resultantes deste processo so clones com constituio gentica idntica planta materna somada a mutaes (Asker e Jerling, 1992; Koltunow, 1993; Koltunow e Grossniklaus, 2003). Contudo, o que difere a apomixia de outros mecanismos de reproduo vegetativa que a formao de sementes ocorre no rgo reprodutivo feminino (Czapik, 1994). Assim, para compreender o processo apomtico necessrio que se conhea bem o processo sexual. Em diversos complexos agmicos (de reproduo sexual e apomtica) com indivduos de diferentes nveis de ploidia, os gentipos diplides so normalmente sexuais enquanto os poliplides so apomticos. Existe alguma evidncia evolutiva de que a hibridizao e poliploidia precedem a apomixia, o que poderia estabilizar gentipos adaptativos pela transmisso do gentipo feminino no reduzido ajudando a colonizar certos habitats (Appels et al., 1998). Carman (1997, 2001) sugere que a apomixia possa ter surgido por poliploidizaes ou paleoploidizaes de parentais ancestrais sexuais contendo caractersticas reprodutivas divergentes durante ou aps o Pleistoceno. Estudos com parentes sexuais ancestrais de Tripsacum e Arennaria indicaram que a origem da apomixia se deve a heterozigose e a poligenia gerada pela assincronia floral derivada da duplicao genmica. Em Arabis holboellii, estudos utilizando hapltipos de cloroplastos de indivduos com diferentes nveis de ploidia sugerem que a poliploidia surgiu independentemente e repetidas vezes (Sharbel e Mitchell-Olds, 2001). Portanto, a variao no modo de reproduo e estrutura de populaes sugere que a apomixia tenha uma origem evolutiva nica com expresso variada deste carter. A apomixia, normalmente associada poliploidia, regulada geneticamente e, em muitas espcies est caracterizada como um fator dominante associado a um ou mais locos num modelo mendeliano bastante complexo. A compreenso dos mecanismos que regulam a apomixia limitada devido ao carter poliplide das plantas, fertilidade baixa em funo da expresso de genes em tecidos esporofiticos e gametofiticos, e fatores como interaes epistticas entre genes, modificadores, distores na segregao, supresso de recombinao entre outros (revisto por Ozias-Akins e van Dijk, 2007). Diversos autores consideram que o mecanismo apomtico no independente do sexual e que, portanto, os genes que controlam a apomixia seriam tambm aqueles envolvidos na reproduo sexual, mas com a regulao espacialmente e/ou temporalmente alteradas (Tucker et al., 2003; Koltunow e Grossniklaus, 2003; Ozias-Akins e van Dijk, 2007).
Vantagens da apomixia
Segundo Richards (1997) as plantas apomticas possuem as seguintes vantagens:
Sucesso reprodutivo mesmo na ausncia de polinizao em ambientes de condies climticas extremas, exceto no caso da aposporia pseudogmica e da embrionia adventcia que necessitam da fertilizao para formar a semente. Reproduo clonal por semente com equivalente gentico a reproduo vegetativa, combinando todas as vantagens da semente, tais como: ausncia de vrus, facilidade de disperso e dormncia. Evita-se o custo da meiose na formao do gameta (i.e. na ausncia de recombinao e segregao) e a energia materna no ser dispendida com a unio de zigotos mal formados, pois toda a prognie idntica me, que contribuiu com 100% do seu gentipo e no apenas 50% como no caso das plantas sexuais algamas.
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Muitas plantas apomticas so capazes de evitar o custo com a condio masculina pela no produo de plen. Contudo, esta condio de esterilidade masculina no amplamente dispersa entre as plantas apomticas, pois os genes de esterilidade so incapazes de se dispersar entre os clones. Assim, muitas plantas apomticas podem atuar como parentais masculinos para as plantas sexuais, o que pode contrabalanar a desvantagem do gasto energtico na formao do plen. Plantas apomticas fixam e disseminam gentipos extremamente adaptados, pois os gentipos menos adaptados acabam sendo eliminados pela seleo natural.
Desvantagens da apomixia
O processo apomtico possui algumas desvantagens que, de acordo com Richards (1997), so:
Incapacidade de evitar o acmulo de mutaes desvantajosas ao sucesso reprodutivo e adaptao pela ausncia da recombinao e segregao. Incapacidade de recombinar caractersticas vantajosas oriundas de mutaes em indivduos diferentes para acelerar a evoluo da espcie frente a mudanas ambientais. Nicho populacional bastante estreito.
Mecanismos apomticos
Os principais eventos que caracterizam a apomixia incluem a formao do gametfito feminino ou saco embrionrio na ausncia do processo de reduo meitica (apomeiose); desenvolvimento do embrio independentemente da fertilizao (desenvolvimento autnomo ou partenognese), e formao do endosperma dependente (pseudogamia) ou no da fertilizao. Citologicamente, o processo pode ser classificado de acordo com a origem e localizao das clulas que o inicializam (Figura 2.2). Quando de natureza esporofitica, o mecanismo designado embrionia adventcia, enquanto aposporia e diplosporia so mecanismos gametofiticos (Nogler, 1984). A embrionia adventcia pode ser caracterizada com uma embriognese somtica co-existindo com o processo sexual. J na apomixia gametofitica, o embrio se desenvolve autonomamente a partir do saco embrionrio no reduzido meioticamente e, na maioria das vezes, o processo sexual afetado. A formao do endosperma em plantas apomticas pode ser autnoma (i.e., ocorrer na ausncia de fecundao) como em algumas espcies de Compositae, Poaceae e Rosaceae (Chaudury et al., 2001); ou ainda, como nas plantas com reproduo sexual, onde o endosperma pode ser resultante da unio dos dois ncleos polares (n + n) da clula central clula gamtica masculina, formando um tecido biparental e tipicamente triplide em apomticas pseudogmicas como ocorre na Brachiaria (Alves et al. 2001) entre outras.
1. Diplosporia
O processo diplosprico (Figura 2.3) pode ser identificado pela diferenciao da clulame do megsporo em um saco embrionrio que no sofre o processo regular de meiose (Nogler, 1984; Koltunow, 1993). Pode ocorrer atravs de dois mecanismos: mittico ou meitico (Figura 2.2).
Diplosporia mittica
Na diplosporia mittica, a clula-me do megsporo no sofre meiose e funciona como um megsporo funcional que aps sofrer trs mitoses forma um saco embrionrio no reduzido do tipo Antennaria (Figura 2.4). 29
Marines Marli Gniech Karasawa - Organizador Diplosporia meitica
Na diplosporia meitica, a clula-me do megsporo inicia a meiose e, devido a uma falha no pareamento e separao de cromossomos homlogos na prfase da meiose I, forma-se um ncleo de restituio (Figura 2.5). Essa clula prossegue normalmente para a segunda diviso meitica, resultando em uma dade de clulas no reduzidas. Uma destas degenera e a sobrevivente, aps trs mitoses, forma o saco embrionrio no reduzido do tipo Taraxacum. Pode tambm ocorrer formao de um ncleo de restituio na prpria clula-me do megsporo que prossegue para a segunda diviso meitica sem diviso celular. Aps mitoses, essa clula forma o saco embrionrio no reduzido do tipo Ixeris. O embrio se desenvolve a partir da oosfera presente no saco embrionrio diplosprico e o endosperma a partir dos ncleos da clula central. A apomixia diplosprica encontrada em Allium, Ochna, Calamagrostis, Poa, Tripsacum, Taraxacum, Ixeris entre outros gneros (Asker e Jerling, 1992; Koltunow, 1993) e no normalmente encontrada juntamente com o processo sexual.
2. Aposporia
Na aposporia tambm formado um saco embrionrio no reduzido meioticamente, do tipo Hieracium ou Panicum. Contudo, esta difere da diplosporia porque o saco embrionrio tem origem em clulas do nucelo, designadas iniciais apospricas, e no a clula-me do megsporo. Estas clulas contm um ncleo grande e citoplasma denso (Cavalli, 2003) e foram ultraestruturalmente caracterizadas em Brachiaria sp (Dusi e Willemse, 1999; Dusi, 2001; Arajo et al, 2000) entre outras espcies. Uma ou mais clulas iniciais apospricas sofrem mitose e formam o saco embrionrio, onde o embrio se desenvolver autonomamente. Como exemplo de aposporia tem-se Hieracium que possui um saco embrionrio cujo arranjo e nmero de clulas so prximos ao verificado no processo sexual (Koltunow, 1993). Outro exemplo Brachiaria que apresenta saco embrionrio do tipo Panicum, com menor nmero de clulas e organizao diferente daquela encontrada no saco embrionrio formado no processo sexual (Arajo et al., 2000, 2005), facilitando a discriminao morfolgica do modo reprodutivo (Figura 2.6).
Apomixia facultativa
Durante o desenvolvimento aposprico, a clula-me do megsporo pode se degenerar antes ou aps a diferenciao das iniciais apospricas ou ainda, sofrer meiose e formar um saco embrionrio reduzido. Deste modo o processo sexual pode co-existir com sacos embrionrios no reduzidos oriundos das iniciais apospricas em um mesmo saco embrionrio. Assim, plantas apomticas apospricas podem apresentar tambm alguma reproduo sexual, em diferentes freqncias e so, portanto, designadas de plantas apomticas facultativas. Nestes casos, uma srie de fatores tais como flutuaes sazonais associadas com fotoperodo durante o desenvolvimento da inflorescncia e respostas ao comprimento do dia, intensidade de luz, temperatura, tipo e nvel de fertilidade do solo causam mudana na freqncia de incidncia de embries sexuais e apomticos (Koltunow, 1993), como em Dichanthium aristatum (Knox, 1967). Em Brachiaria spp., a freqncia da presena de saco embrionrio reduzido junto a apospricos pode variar de zero at 50% (Lutts et al., 1984, Dusi e Willemse, 1999, Valle et al., 1994, 1996, Arajo et al., 2000, Arajo et al., 2004), dependendo da espcie, acesso e outros fatores ainda no determinados. 30
Marines Marli Gniech Karasawa - Organizador 3. Embrionia adventcia
A embrionia adventcia se inicia tardiamente e tem origem nas divises mitticas de clulas individuais designadas iniciais embriognicas, presentes em tecidos estruturais do ovrio nucelo ou integumento (Lakshmanan e Ambegaokar, 1984). Vrias dessas clulas podem se diferenciar em embries, resultando em poliembrionia (Asker e Jerling, 1992). O tipo de embrionia adventcia mais comum a embrionia nucelar (Figura 2.7) e seus embries podem co-existir no mesmo saco embrionrio com o embrio zigtico. Contudo, a ausncia de produo de endosperma pelos embries adventcios gera competio com o embrio sexual pela reserva durante o desenvolvimento. A embrionia adventcia est presente em plantas da famlia Rutcea, Lilicea, Orquidcea e como exemplo de embrionia nucelar tem-se os Citrus (Koltunow, 1993; Koltunow e Grossniklaus, 2003).
4. Mais de um tipo de apomixia
Algumas plantas apresentam a ocorrncia concomitante de diferentes processos apomticos em um mesmo saco embrionrio (Figura 2.8). Em Paspalum minus foi descrita a ocorrncia de saco embrionrio aposprico e diplosprico em um mesmo vulo (Bonilla e Quarin, 1997). No gnero Beta e nas rosceas possvel encontrar diplosporia, aposporia e embrionia adventcia, enquanto aposporia e embrionia adventcia podem co-existir em Citrus e Hieracium spp. (Koltunow e Grossniklaus, 2003).
Pseudogamia
A formao de endosperma autnomo em plantas apomticas de ocorrncia rara, sendo encontrada na famlia Compositae, e esporadicamente em Poaceae e Rosaceae e mais raramente encontrada em plantas apospricas. Assim sendo, embora as plantas apomticas no necessitem do gameta masculino para desenvolver o embrio, em muitos casos necessria ocorrncia de fecundao da clula central do saco embrionrio para que haja formao do endosperma e desenvolvimento autnomo do embrio. Esta comumente ocorre em Brachiaria brizantha (Alves et al., 2001). Por outro lado, existem plantas em que o desenvolvimento do embrio precede a fecundao dos ncleos polares - embrionia precoce.
Controle gnico
A apomixia no um processo que recebe apenas estmulo aleatrio de fatores ambientais e nutricionais. A anlise de prognies resultantes de cruzamentos entre plantas apomticas e sexuais tem mostrado que existe tambm um controle gentico na determinao da apomixia (Koltunow, 1993). Anlises de herana do carter apomtico so complicadas pela natureza poliplide, compatibilidade existente em plantas sexuais e pela dificuldade na determinao da freqncia da prognie resultante em funo da segregao dos componentes apomticos (Koltunow e Grossniklaus, 2003). Inicialmente, acreditava-se que os componentes da apomixia seriam caracteres quantitativos sob controle polignico, com exceo da aposporia onde j existia evidncia de controle por um gene dominante em Panicum (Savidan, 1989, 2000, 2001) e Ranunculus (Nogler, 1984). Posteriormente, foi considerado que o controle seria por um ou mais genes de carter no recessivo e que os componentes, apomeiose e partenognese, teriam controles independentes. Atualmente, existem evidncias de que os genes controlando a apomixia so usualmente 31
dominantes, observados na forma simples (dose nica), e presentes em um ou mltiplos locos tanto em monocotiledneas como dicotiledneas (Asker, 1980; Asker e Jerling, 1992). De fato, a apomixia segrega tanto em Panicum como em outros membros da tribo Paniceae, como um nico loco que est presente numa regio cromossmica com baixa taxa de recombinao. Contudo, anlises do desenvolvimento do saco embrionrio em Panicum indicaram uma precocidade dos processos apomticos em relao aos sexuais (Savidan, 2000), sugerindo que o momento de ativao dos processos de desenvolvimento crucial e possivelmente resultante de uma regulao ectpica de um ou mais genes. Assim, variaes nos mecanismos seriam apenas conseqncias de momentos diferentes na ativao da apomixia. Em Panicum spp. e Ranunculus spp. o loco que controla a aposporia co-segrega com o loco da partenognese, sugerindo a existncia de um nico loco de natureza simples ou complexa, dominante (Pupilli et al., 2001). Por outro lado, estudos recentes mostraram que em Panicum maximum os componentes segregam separadamente (Kaushal et al., 2008). Inicialmente acreditava-se que em Paspalum notatum a apomixia era recessiva (Burton e Forbes, 1960), mas atualmente existem evidncias de que a herana seja dominante com distores na segregao e recombinao ausente na regio que controla a aposporia (Pupilli et al. 2004; Martinez et al., 2003; Stein et al., 2004). Em Pennisetum estudos de segregao sugeriram que a regio do loco da apomixia dominante, heterozigtica e dissmica (Ozias-Akins et al., 1998; Roche et al., 1999; Ozias-Akins e van Dijk, 2007; Martnez et al., 2007). Mas, tanto em Pennisetum como Paspalum, a regio genmica ligada apomixia no mostra recombinao meitica. Tambm, em Poa pratensis os mecanismos controlando aposporia e partenogneses so dominantes e heterozigticos, porm a partenognese est contingenciada pela aposporia (Albertini et al., 2001a, b, 2004; Matzk et al., 2005). A grande variao da expresso de partenognese sugere que ela esteja sob controle de um complexo de locos ou sob o efeito de modificadores ainda no determinados. O modelo atualmente considerado de quatro genes, que inclui o iniciador e o inibidor da aposporia, iniciador e inibidor da partenognese. Alm disto, considera-se a presena de um quinto gene regulando o desenvolvimento do megasporo (Albertini et al., 2001a; Matzk et al., 2001, 2005; Porceddu et al. 2002). Em Taraxacum existem trs locos de ao dominante e independentes com gentipo simples; dois associados diplosporia e partenognese enquanto o terceiro ainda no est determinado. Alm disto, foi observada independncia no controle gentico durante a formao de endosperma autnomo e ocorrncia de barreira contra a fertilizao sugerindo o envolvimento de um quarto elemento apomtico (Zvesk et al., 2007). Em Brachiaria, cruzamentos entre B. ruziziensis tetraplide (reproduo sexual) e B. brizantha (apomtica) sugeriram que a herana da apomixia simples com alelo dominante (Miles e Escandon, 1997). Tambm, os estudos de expresso gnica conduzidos por Leblanc et al. (1995) e Albertini et al., (2004) no evidenciaram regies genmicas que segregassem no mapa gentico disponvel e, consequentemente, tambm no evidenciaram o grupo de ligao envolvendo genes que controlam a reproduo. Recentemente, Rodrigues et al., (2003) clonaram e sequenciaram transcritos diferencialmente expressos durante o desenvolvimento de vulo apomtico e sexual de B. brizantha, onde 11 clones mostraram diferena de expresso no estgio de desenvolvimento ou no gentipo. Esses cDNAs sero testados para grupo de ligao com apomixia em novas populaes de Brachiaria spp. em obteno. Em Hieracium, planta aposprica, diferentes locos esto associados ao processo de inicializao da apomixia, tais como o nmero de sacos embrionrios formados e modo de 32
progresso do desenvolvimento, sugerindo a ocorrncia de regulao epigentica (Koltunow et al., 1998, 2000; Bicknell et al., 2000; Bicknell e Koltunow, 2004). Catanach et al., (2006) verificaram que em H. caespitosum dois locos principais controlam a apomixia, um regula os eventos associados apomeiose e o outro controla os eventos associados com a formao de barreira impedindo a fertilizao. Pesquisas recentes (Ozias-Akins e van Dijk, 2007; Matzk et al., 2007; Noyes et al., 2007) relatam que em Erigeron, a herana da apomixia envolve segregao mendeliana regular e a partenognese contingenciada pela diplosporia. Estudos em Hypericum mostram a dominncia do carter, e em Parthenium a herana apresenta controle independente dos componentes (Barcaccia et al., 2006). Os dados atuais indicam que a apomixia geralmente dominante, e segrega como um a trs genes com algumas excees. Alm disto, o controle gnico complexo e est sob regulao epigentica.
Isolamento de genes
As estratgias para o isolamento de genes envolvidos na apomixia consistem atualmente de (1) introgresso do carter a partir de variedades apomticas prximas quelas de interesse; (2) comparao de genes diferencialmente expressos durante o desenvolvimento em populaes naturalmente sexuais e apomticas, (3) anlises de mutantes induzidos que perderam ou aumentaram o carter apomtico e (4) mutagnese em espcies sexuais para obteno de caracteres sexuais. Experimentos visando introgredir a apomixia em milho (Savidan et al., 2001) e Pennisetum utilizando parentes selvagens apomticos no obtiveram sucesso. Tambm se buscou induzir a apomixia em arroz por mutagnese (Khush et al., 1994), sem sucesso. Em Arabidopsis thaliana j foram isolados diversos genes relacionados embriognese, incluindo genes capazes de produzir endosperma ou iniciar a formao do embrio, independentemente de fertilizao, um dos componentes da apomixia. Alguns desses genes so do grupo fis (fertilization-independent seed) que incluem MEDEA (MEA), FIS2, e FERTILIZATION-INDEPENDENT ENDOSPERM (FIE), cuja regulao se d por imprinting genmico (Grossniklaus et al., 1998, 2001; Luo et al., 1999; 2000; Kinoshita et al., 1999; Vielle-Calzada et al., 1999; Grossniklaus e Koltunow, 2003; Rodrigues e Koltunow, 2005; Spillane et al., 2000; Yadegari et al., 2000). Diversos outros mutantes contendo genes envolvidos com o desenvolvimento do esporo funcional feminino e masculino, saco embrionrio, oosfera, partenognese, embriognese e endosperma vm sendo idenficados (revisto por Koltunow e Grossniklaus, 2003), entre outros, feronia utilizando a estratgia de deteco por enhancer (Huck et al., 2003); mutantes com alterao no padro de desenvolvimento da apomixia utilizando raio e mutagnese insercional em Hieracium spp (Bicknell et al., 2001); mutantes de Arabidopsis utilizando mutagnese com transposons geraram sacos embrionrios contendo clulas multinucleadas provavelmente oriundas de megasporos funcionais. O conhecimento dos mecanismos de reproduo apomtica vem se expandindo, com estudos sobre a herana, mapas genticos, isolamento e induo de mutantes, juntamente com a caracterizao de genes envolvidos no processo reprodutivo (SG-1, APOSTART, SERK, AINTEGUMENTA, BABYBOOM, KNUCKLES, SPOROCYTELESS (SPL/NOZZLE e mutantes meiticos) e contribuir, esperamos, para a viabilizao da introduo do carter apomtico por engenharia gentica em culturas com reproduo sexual, ferramenta de interesse ilimitado para a agricultura. 33
Recentemente, Curtis e Grossniklaus (2008) obtiveram mutantes do grupo fis com dois fentipos distintos: se fertilizados, as sementes geradas apresentavam proliferao aberrante do embrio e do endosperma, e eventualmente abortavam o zigoto, e na ausncia da fertilizao todos os mutantes iniciavam a formao de endosperma autnomo a partir dos ncleos polares e desenvolviam embrio. Neste estudo foi demonstrado que em Arabidopsis: a) o cruzamento de plantas selvagens WT promoveu o desenvolvimento de embrio normal e endosperma triplide; b) o mutante tipo MEA/mea desenvolveu embrio e endosperma diplide de forma autnoma; c) mutantes do tipo msi1 desenvolveram, de forma autnoma, embrio haplide no vivel por partenognese irregular e endosperma diplide; d) cruzamento utilizando me WT e plen de mutante CDK;1/cdk;1 gerou o desenvolvimento de semente mutante e remanecente de endosperma diplide, mostrando aborto do embrio no incio do estgio globular; e) cruzamento utilizando me GLC/glc com pai WT gerou o desenvolvimento de semente mutante sem endosperma na ausncia da fertilizao dos ncleos polares; f) cruzamento de me mea/mea x CDK;1/cdk;1 gerou semente mutante pequena mas vivel contendo endosperma e embrio diplide.
2.3 Reproduo sexuada

A reproduo sexuada o processo pelo qual ocorre a unio de gametas masculinos e femininos para dar origem ao zigoto. Esta se fundamenta em dois princpios: gerar variabilidade por meio da recombinao, segregao e fuso sexual (singamia), e promover a migrao gnica pela troca e pela incorporao de genes (Richards, 1997).
Porque sexo?
Esta uma das questes mais controversas da biologia. O custo da reproduo sexual em relao reproduo assexual duas vezes maior, pois envolve a procura de parceiros, a destruio de complexos gnicos coadaptados e gastos com a funo masculina (Maynard Smith, 1971). Na reproduo sexual so necessrios dois indivduos (um macho e uma fmea) para produzirem um nmero x filhos, sendo o x o nmero mdio qua uma me pode gerar, onde o macho s contribui com os gametas (Richards, 1997). Em contrapartida, na reproduo assexual dois indivduos produzem 2x filhos (Figura 2.9, em que x = 2).
Vantagens do sexo
Para compreender as vantagens, temos de fazer anlises individuais, e no para o bem da espcie, portanto a gerao de combustvel para a evoluo no serve. Como o sexo surgiu em seres unicelulares, os cenrios para a sua evoluo devem ser situados num mundo unicelular (Figura 2.10). Como a adaptao para resistncia a condies ambientais estressantes, de ocorrncia ocasional, muitos seres unicelulares desenvolveram o mecanismo da esporulao. Os genes para esporulao ficam durante muitas geraes sofrendo mutaes sem presso de seleo sobre eles. Quando ocorre finalmente o estresse, surge um esporo (forma de resistncia) que expe seus genes seleo. Mutaes permitindo a fuso celular deram origem, por meio da diploidia, a uma nova estratgia de vida que permite que as mutaes deletrias num cromossomo sejam compensadas pelos alelos selvagens do outro cromossomo (Figura 2.11) com as diferentes mutaes para esporulao acumuladas. 34
Assim, a meiose teria surgido pela vantagem que confere ao evitar que o nvel de ploidia cresa indefinidamente. No entanto, a fuso de clulas geneticamente idnticas no traz resultados, pois as mutaes so idnticas. Em contrapartida, as fuses entre clulas diferentes originaram esporos com pelo menos uma cpia perfeita de cada gene promovendo variabilidade. As plantas, que herdaram a meiose e a fuso celular de seres unicelulares, apresentam mecanismos que impedem a autozigose, isto , a unio de genes idnticos por descendncia na mesma clula diplide. Nas plantas, o principal fenmeno associado formao de autozigotos a ser evitado a autogamia, e vrios mecanismos evoluram nesse grupo para forar ou aumentar a probabilidade de cruzamentos.
Desvantagens do sexo
De acordo com Richards (1997) a sexualidade apresenta as seguintes desvantagens:
Mes sexuais dispendem recursos em filhos variveis que podem ser mais bem adaptados a ambientes novos, mas podem ser pouco ambientados ao nicho onde vivem. J os filhos de uma me assexual sero todos idnticos a ela e, portanto, adaptados ao nicho onde vivem. Em meio a uma populao sexual, um indivduo mutante que perdeu a fertilidade feminina e se tornou assexual, mas manteve a fertilidade masculina, ir doar o alelo mutante aos indivduos sexuais atravs dos gametas masculinos, mas no receber alelos sexuais atravs dos gametas masculinos de outros indivduos. Este fato configura uma Estratgia Evolutivamente Estvel que leva a disseminao do fentipo pela populao. Sexualidade pode ser desvantajosa na ausncia de polinizadores, pois a necessidade de cruzamento pode reduzir a eficincia na reproduo. Em ambientes marginais, com condies ambientais no limite do tolervel para a espcie e, portanto, razoavelmente constantes a invariabilidade assegurada pela assexualidade pode ser mais vantajosa. Alm disso, as condies extremas podem danificar mais os rgos sexuais do que aqueles usados para a reproduo assexual.
2.3.1 Gametognese e fecundao Ciclo vital das angiospermas

O ciclo de vida das angiospermas composto pela gerao gametoftica (fase haplide) que se alterna com a gerao esporoftica (fase diplide) (Figura 2.12). A formao dos gametfitos envolve poucas clulas que esto localizadas nas flores que so os rgos sexuais. O estabelecimento da fase gametoftica requer a especificao e a diferenciao dos gametas na antera e no vulo. O incio da gerao gametoftica ocorre com a diferenciao das clulasme do megsporo e do micrsporo, enquanto a gerao esporoftica se inicia com a fertilizao (Maunset, 1995). A fase esporoftica se inicia com a transferncia do gametfito masculino da antera para o estigma presente no carpelo. Depois disto, o gametfito masculino forma o tubo polnico que leva os dois gametas masculinos at o saco embrionrio onde ocorrer a dupla fecundao. Um gameta fertiliza a clula ovo enquanto o outro se une aos ncleos polares. Aps o processo de fecundao, uma srie de eventos embriognicos dar origem ao embrio que determina o incio da fase esporoftica (Drews e Yadegari, 2002). Contudo, pouco se sabe sobre a base gentica e os mecanismos moleculares que regulam a gametognese em angiospermas (Estrada-Luna et al., 2002). 35
Marines Marli Gniech Karasawa - Organizador Gerao Gametoftica Formao do saco embrionrio
O gametfito feminino, tambm referido como megagametfito, se desenvolve dentro do ovrio localizado no interior do saco embrionrio (Drews e Yadegari, 2002). A gerao gametoftica feminina tem incio quando a clula-me do megsporo inicia o processo de meiose (Figura 2.13). O processo compreende as meioses I e II que resultam na formao de quatro clulas haplides. Estas quatro clulas se dispem alinhadas no eixo calazal-micropilar. Em seguida, ocorre a degenerao de trs dos quatro megsporos formados, sobrevivendo apenas o que se encontra localizado prximo calaza (Zanettini e Lauxen, 2003). A segunda etapa do processo, na sua variante mais tpica, compreende uma seqncia de trs cariocineses (mitoses), at que sejam formados oito ncleos no saco embrionrio (3 designados de antpodas, 2 sinrgides, 2 ncleos polares e 1 oosfera). Depois de formadas, as antpodas migram para a regio apical onde se encontra a calaza, por onde so transferidos todos os nutrientes necessrios. Os ncleos polares atingem a regio mediana enquanto as sinrgides e a oosfera so alojadas na regio prxima micrpila, por onde ocorre a penetrao do tubo polnico conduzindo os ncleos reprodutivos responsveis pela dupla fertilizao. A anlise do gametfito feminino importante por ser parte integral do ciclo de vida da planta e essencial na formao da semente. Alm disto, direciona o tubo polnico durante a fertilizao, auxilia na dupla fertilizao, e possui os genes que controlam o desenvolvimento do embrio e do endosperma (Drews e Yadegari, 2002).
Controle gnico da formao do saco embrionrio
Estudos realizados por Drew e Yadegari (2002) com Arabidopsis identificaram os genes responsveis pelo desenvolvimento do ovrio AGAMOUS, APETALA e BELL 1, sendo que os dois ltimos atuam tambm na formao da calaza e integumento. Apresentaram regulao positiva do tecido marginal, placenta e formao dos vulos os genes HUELLENOS, afetando o crescimento do vulo e do funculo, e AINTEGUMENTA. Os mutantes identificados que afetam a formao do saco embrionrio foram distribudos em cinco categorias, designados: categoria 1 - aqueles que afetam os estdios iniciais e causam falha na progresso do estdio uninucleado da clula-me do megsporo; categoria 2 - aqueles que causam defeito na fase de diviso nuclear dos estdios binucleado at octanucleado, falham na celularizao, causam defeito no nmero, posio e arranjo dos estdios de desenvolvimento 2 a 5; categoria 3 aqueles que afetam o processo de celularizao; categoria 4 - aqueles que mostram defeito na fuso do ncleo polar; categoria 5 - fentipo tpico selvagem e aparentemente no tem efeito sobre a gametognse. Recentemente Punwani e Drews (2008) relataram que a ausncia do aparato filiforme das sinrgides no tipo feronia impede o rompimento do tubo polnico inviabilizando a dupla-fertilizao.
Formao do gro de plen
O desenvolvimento da estrutura masculina requer a formao do estame e a diferenciao dos tecidos que formam a antera (Ma, 2005). O gametfito masculino, ou gro de 36
plen, desenvolvido no interior das anteras (Drews e Yadegari, 2002) que so compostas por quatro sacos polnicos, fusionados e ligados ao filete (Figura 2.14). Dentro de cada saco, encontram-se as clulas-me de micrsporos, circundadas por um tecido chamado tapete, que nutre e auxilia os micrsporos durante o desenvolvimento e a maturao. As clulas-me de micrsporos so clulas diplides que, atravs do processo de meiose, produzem quatro clulas haplides (esporos ou micrsporos), que inicialmente permanecem unidos numa ttrade envoltos por uma parede de calose. Conforme o desenvolvimento evolui vai sendo secretada a enzima calase que digere a parede de calose e libera os micrsporos (Zanettini e Lauxen, 2003). Estes seguem por duas divises mitticas consecutivas e depois disto se diferenciam (Goldberg et al., 1993) formando o gro de plen maduro que liberado pela deiscncia da antera (Ma, 2005). A parede do plen formado composta de uma camada interna conhecida como intina que envolta por uma camada externa denominada exina. A intina similar em composio maioria das paredes celulares primrias, sendo composta basicamente por celulose (Figura 2.15). A exina, por sua vez, derivada principalmente de materiais depositados pelo tapete e outros compostos tais como flavonides e lipdios. O conhecimento das diferentes camadas que compem a parede do gro de plen muito importante j que elas possuem a funo de proteo contra a dessecao e, tambm, por alojarem nas cmaras da columela os fatores (substncias qumicas) que determinam os sistemas de autoincompatibilidade (SI). Estas substncias qumicas so liberadas no estigma durante a germinao do gro de plen e se forem compatveis o tubo polnico cresce ocorrendo a fertilizao da oosfera formando o zigoto; caso contrrio, no h formao do zigoto.
Gerao esporoftica
O gro de plen compatvel depositado na superfcie do estigma germina e emite um tubo polnico que direcionado por dois sistemas de quimiotaxia um que atua no direcionamento do tubo polnico at a micrpila e outro que direciona a penetrao na micrpila (Mrton e Dresselhaus, 2008). O primeiro sistema influenciado pelas sinrgides, enquanto se acredita que o segundo seja controlado por duas clulas do gametfito feminino ainda no identificados. A unio do gameta masculino ao feminino, que resulta na formao do zigoto, d incio gerao esporoftica (Figura 2.16). O zigoto recm formado sofre a embriognese e junto com tecidos maternos adicionais formar a semente. O plano bsico do corpo do estdio esporoftico estabelecido durante a embriognese de modo semelhante em todas as angiospermas (Figura 2.17), diferenciandose apenas na preciso dos padres de diviso celular, extenso do desenvolvimento do endosperma e na extenso do desenvolvimento do meristema apical e caulinar (Dornelas, 2003). O zigoto de angiospermas normalmente se divide transversalmente formando uma clula apical, que dar origem ao embrio, e uma clula basal vacuolada, que dar origem estrutura conhecida como suspensor (Yeung e Meinke, 1993). Uma vez estabelecida polaridade apical-basal ocorrem uma srie de divises longitudinais e transversais na clula apical at que seja formado o embrio no estdio globular. A forma emergente do embrio depende da regulao dos planos de diviso e expanso. Os planos de diviso na camada mais externa, designada de protoderme, tornam-se restritos a esta camada tornando-a distinta. O padro radial emerge no estdio globular com a iniciao da diferenciao dos trs sistemas de tecidos: revestimento, preenchimento e vascular. O tecido 37
de revestimento (epiderme), formado da protoderme, contribui com as camadas protetoras externas. J, o tecido de preenchimento forma a maior parte dos tecidos abaixo da protoderme (ie., o crtex e o parnquima). O tecido vascular, por sua vez, d origem ao procmbio (xilema e floema) que funciona dando suporte e auxiliando no transporte. Em plantas dicotiledneas, a forma globular do embrio perdida com o desenvolvimento dos cotildones gerando o estdio de corao que evolui promovendo o aparecimento do estdio de torpedo. A transio da simetria radial (caracterstica da fase globular) para a simetria bilateral (tpica da fase de corao) parece ser mediada por hormnios, especialmente a auxina. Os meristemas apical, caulinar e radicular, so formados por grupos de clulas que retm a capacidade multiplicativa e persistem durante o estdio ps-embrionrio originando a maior parte do corpo esporoftico. O meristema caulinar, em algumas espcies, parcialmente derivado da hipfise, enquanto todas as outras partes do corpo esporoftico so originadas a partir do embrio propriamente dito. Informaes em torno do controle gnico indicam que a formao dos sistemas radicular e caulinar controlada de forma independente (Dornelas, 2003). Diferentes mutantes, que controlam cada uma das fases, tm sido identificados em milho e Arabidopsis indicando o controle gnico efetivo. Entre eles foi verificado que o mutante GNOM/EMB30 afeta a polaridade apical-basal do embrio. Foi verificado, em Arabidopsis, que o zigoto gnom impedido de alongar de forma semelhante ao tipo selvagem, pois a primeira diviso parece ser simtrica, ele tambm no forma raz e apresenta estrutura apical reduzida. Alm deste, a mutao no gene GURKE anula a parte apical e leva formao de uma massa celular verde no lugar do embrio. Em contrapartida, mutaes no gene FACKEL (FK), reduzem o hipoctilo dando origem a sementes com o cotildone preso a raiz (Chaudhury et al., 2001). A independncia no controle tambm tem sido demonstrada no mutante de milho (dek23) e no mutante stm (shotmeristemless) de Arabidopsis. Ambos os mutantes apresentam formao de meristema radicular e ausncia de meristema caulinar. Em contrapartida, mutaes no gene HOBBIT de Arabidopsis afetam o desenvolvimento de clulas da hipfise impedindo a formao do meristema radicular (Dornelas, 2003). Estes so apenas alguns exemplos, dentre diversos mutantes relatados no controle da embriognese.
Ciclo Vital das Gimnospermas

O ciclo de vida das gimnospermas composto pelas fases gametoftica e fase esporoftica (Figura 2.18). Estes compreendem o primeiro grupo de vegetais a apresentar estrbilos, que so flores incompletas, e no formam ovrio. Por isso mesmo produzem sementes nuas, sem frutos. Os estrbilos, estruturas envolvidas na reproduo das gimnospermas, so localizados nos ramos terminais modificados, compostos de folhas frteis denominadas esporfilos (i.e., produtoras de esporos). Existem dois tipos de esporofilos: o microspfilo, que produz micrsporos e o megasporfilo que produz megsporos. Em cada microsporfilo desenvolvemse dois microsporngios, no interior do qual se formam vrios micrsporos. Estes, ainda no interior dos microsporngios, por diferenciao, iniciam a formao dos gros de plen.
Ciclo Vital das Pteridfitas

A fase de vida haplide (gametoftica) pequena e tem vida curta, enquanto que a fase diplide (esporoftica) permanente e tem vida longa (Figura 2.19). O ciclo comea pela formao de esporos haplides que caem no cho e germinam. Ao germinar o esporo d origem a uma pequena lmina em forma de corao, o protalo, onde so produzidos os rgos 38
reprodutores os anterdios e os arquegnios. Aqui tambm o gameta masculino, produzido no anterdio, precisa de uma gota de gua para atingir o gameta feminino localizado dentro do arquegnio. Ao se fundirem os gametas, comea a fase de vida diplide, o esporfito, formado por razes, caules e folhas. Na face inferior de algumas folhas formam-se conjuntos de esporngios, os soros, onde as clulas me de esporo, diplides, sofrem meiose, produzindo esporos haplides, que ao germinarem vo produzir um novo protalo, recomeando o ciclo.
Ciclo Vital das Brifitas

Em plantas inferiores a fase gametoftica dominante (Drews e Yadegari, 2002) e comea com a meiose, quando so produzidos os esporos haplides (Figura 2.20). Estes esporos germinam e do origem a uma estrutura denominada protonema (n), que forma estruturas parecidas com folhas: os filides (n). Nas extremidades destes filides so formados os rgos reprodutores masculinos (anterdios) e femininos (arquegnios). Em brifitas ocorre o fenmeno da dioicia (sexos separados em plantas masculinas e femininas). O anterdio forma um gameta flagelado que depende de gua para nadar at o gameta feminino, que se encontra no arquegnio. Aps a unio dos gametas (fecundao), forma-se uma estrutura diplide o esporfito, ou gerao esporoftica - com vida curta, que produz em sua extremidade uma cpsula (2n) onde, por meiose, produz os esporos haplides e o ciclo recomea. O esporfito se desenvolve sobre o gametfito feminino, nunca existindo o esporfito isoladamente. Em plantas inferiores (brifitas) a fase gametoftica que compreende a gerao proeminente e dominante, enquanto a fase esporoftica nutricionalmente dependente.
2.3.2 Controle gnico dos rgos reprodutivos

Nos ltimos anos, estudos em gentica e em biologia molecular tm demonstrado que os mecanismos controladores do desenvolvimento reprodutivo so largamente conservados em plantas, mesmo entre angiospermas e gimnospermas (para uma reviso, veja Dornelas e Dornelas, 2005). O primeiro passo do desenvolvimento floral a transio da fase vegetativa para a fase reprodutiva, durante o qual o meristema vegetativo, que produz apenas folhas, passa a produzir os meristemas florais. Estas so as estruturas especializadas que produzem as flores. Em plantas gimnospermas, no h produo de flores propriamente ditas, mas de cones (estrbilos) masculino e feminino. Durante a fase reprodutiva de angiospermas, os genes de identidade do meristema floral, em sua maioria codificadores de fatores de transcrio, promovem a iniciao de flores individuais. Na planta modelo Arabidopsis thaliana (uma angiosperma da famlia Brassicaceae), os principais genes de identidade do meristema floral so LEAFY (LFY) e APETALA1 (AP1) (Mandel et al., 1992; Weigel, 1998). Estes genes no s so necessrios para a iniciao das flores, mas so suficientes para a induo do florescimento quando a superexpresso dos mesmos induzida em plantas transgnicas (Weigel e Nilsson, 1995; Pea et al., 2001). A induo da expresso de ortlogos de LFY tem sido estudada detalhadamente em plantas angiospermas. De maneira geral, a expresso de LFY durante a fase vegetativa, inicialmente baixa, mas aumenta com a idade da planta. Os nveis de expresso so mais altos na entrada da fase reprodutiva, sugerindo que a concentrao do produto de gene LFY pode ser crtica na transio para o florescimento. Essa evidncia tem sido confirmada com a demonstrao de que, em plantas transgnicas superexpressando o gene LFY, h uma reduo do tempo necessrio para a formao da primeira flor (Blzquez et al., 1997; Pea et al., 2001). 39
Embora uma vasta gama de mutaes genticas possa alterar o processo de formao de uma flor, relativamente poucos genes foram encontrados que estejam envolvidos com a especificao dos rgos florais per se. Mutaes em tais genes causam transformaes hometicas em dois verticilos adjacentes da flor. Os dois verticilos mais externos de mutantes apetala2 (ap2) de Arabidopsis, por exemplo, contm carpelos e estames no lugar de spalas e ptalas, respectivamente. Mutaes nos genes APETALA3 (AP3) ou PISTILLATA (PI) de Arabidopsis causam a substituio de ptalas por spalas e de estames por carpelos. Finalmente, no mutante agamous (ag) de Arabidopsis, os dois verticilos mais internos so alterados: estames so transformados em ptalas e carpelos em spalas (Coen e Meyerowitz, 1991; Meyerowitz et al., 1991; Ma, 1998). As modificaes das caractersticas dos rgos florais dos mutantes descritos acima sugerem um modelo combinatorial simples para a determinao da identidade destes rgos (Coen e Meyerowitz, 1991). Segundo este modelo, denominado Modelo ABC, os genes responsveis pela identidade esto ativos em trs regies sobrepostas, cada uma compreendendo dois verticilos adjacentes. Devido sobreposio das regies de expresso de cada gene, uma combinao nica de genes especifica a identidade de cada verticilo. Se a regio de atividade B (que requer a expresso dos genes AP3 e PI em Arabidopsis) est ausente, ambos os verticilos 1 e 2 sero especificados apenas pela regio de atividade A (AP2 em Arabidopsis) e contero spalas (Figura 2.21). De maneira similar, nesse caso, os verticilos 3 e 4 sero ambos especificados pela regio de atividade C (AG em Arabidopsis) e contero carpelos. Para explicar os fentipos dos mutantes ap2 e ag, necessrio adicionar ao modelo a previso de que as atividades A e C so mutuamente antagonistas. Ou seja, em um mutante para genes do tipo A, a ao de C se expande para os quatro verticilos e em um mutante do tipo C, dessa vez, a atividade de A que expressa nos quatro verticilos. O Modelo ABC, criado para explicar os fentipos de mutantes simples, passa por uma prova final: ele fielmente prev o fentipo de mutantes duplos. Por exemplo, o modelo prev que, se as funes B e A fossem removidas, C deveria definir a identidade dos quatro verticilos, que se desenvolveriam em carpelos. De fato, todos os verticilos do mutante duplo ap2ap3 contm apenas carpelos (Meyerowitz et al., 1991). Similarmente, se as atividades B e C estivessem ausentes, A deveria definir a identidade de todos os rgos da flor. Como previsto pelo modelo, spalas se desenvolvem em todos os verticilos de mutantes duplos agpi. O fentipo deste duplo mutante apresenta ainda vrios verticilos concntricos adicionais (todos compostos de spalas), devido ao efeito da mutao ag de suprimir a determinao do meristema floral. O que aconteceria se ambas as funes A e C fossem removidas? A atividade B sozinha definiria a identidade dos verticilos 2 e 3, porm nenhuma das atividades identificadas estaria presente nos verticilos 1 e 4. O modelo no faz nenhuma previso bvia sobre o fentipo resultante, pois nenhum destes estados ocorre em nenhum verticilo da flor do tipo selvagem. A funo B associada formao de ptalas e estames; assim, espera-se que, na ausncia de A e C, B cause a produo de rgos intermedirios entre ptalas e estames. De fato, os verticilos 2 e 3 das flores do mutante duplo ap2ag so ocupados por ptalas estaminoidais. Os verticilos 1 e 4 deste duplo mutante contm folhas. Igualmente, no triplo mutante ap2ap3ag, no qual as funes A, B e C foram desativadas, as flores so formadas por folhas organizadas em vrios verticilos concntricos. 40
Estas observaes indicam que a folha seria o estado basal a partir do qual a identidade de cada rgo floral seria determinada. Por meio destes resultados, a equivalncia de flores e ramos (e, portanto de rgos florais e folhas), proposta por Goethe h mais de 300 anos, foi finalmente demonstrada (Dornelas e Dornelas, 2005). Todos os genes do Modelo ABC codificam fatores de transcrio da famlia MADS (exceto AP2, que pertence a uma outra famlia de fatores de transcrio; Veja a reviso de Dornelas e Dornelas, 2005). Em contraste com o que ocorre com as angiospermas, a nossa compreenso dos processos moleculares que governam o desenvolvimento reprodutivo de gimnospermas bastante limitada. Genes codificadores de fatores de transcrio da famlia MADS, que se expressam nos rgos reprodutivos de gimnospermas, foram isolados em Pinus (Mouradov et al., 1999). Esses genes mostraram uma alta similaridade com os genes de angiospermas, evidenciando a conservao evolutiva do papel biolgico dos mesmos. No entanto, enquanto em angiospermas esses genes so responsveis pela formao de spalas, ptalas, anteras e carpelos, o papel dos mesmos em gimnospermas desconhecido. Igualmente, homlogos ao gene LFY de Arabidopsis, amplamente conservados em angiospermas (Dornelas e Rodriguez, 2005a; Dornelas e Rodriguez, 2006) tm sido isolados e caracterizados em gimnospermas (Mouradov et al., 1998; Mellerowics et al., 1998; Dornelas e Rodriguez, 2005b). No entanto, enquanto nos genomas de angiospermas, h apenas uma cpia de LFY, nos genomas de gimnospermas h dois tipos de homlogos do gene LFY: os tipo-NEEDLY (NLY) e tipo-LFY (LFY). H evidncias de que a linhagem que deu origem s angiospermas perdeu o homlogo correspondente a NLY durante sua evoluo (Frohllich e Parker, 2000). Os padres de expresso de NLY e LFY em meristemas reprodutivos de Pinus so semelhantes aos observados para os seus homlogos de angiospermas, sugerindo uma conservao evolutiva da funo desse elemento-chave na iniciao do desenvolvimento reprodutivo (Mouradov et al., 1998; Dornelas e Rodriguez, 2005b). Apesar das anlises das seqncias deduzidas de aminocidos das protenas LFY e NLY terem mostrado que estas possuem uma estrutura ligeiramente diferente dos seus homlogos de angiospermas, plantas transgnicas de Arabidopsis que superexpressam NLY apresentaram florescimento precoce quando comparadas com controles no transgnicos (Mouradov et al., 1998). Adicionalmente, mutantes lfy de Arabidopsis foram complementados com o gene de Pinus (Dornelas e Rodriguez, 2005b). Essas observaes indicam que os homlogos de LFY de Pinus comportam-se de maneira similar ao gene LFY endgeno de Arabidoposis, atuando em uma rede regulatria, responsvel pela entrada na fase reprodutiva, demonstrando a conservao evolutiva dos mecanismos moleculares do controle reprodutivo em plantas.
2.3.3 Sistemas promotores de alogamia

As espcies vegetais possuem uma infinidade de estratgias e sistemas reprodutivos, conforme j foi possvel constatar ao final do captulo 1. Os sistemas de reproduo sexuada vegetal podem ser divididos em trs classes principais quanto forma de cruzamento: algamas, autgamas e mistas (Figura 2.21). So consideradas espcies algamas todas aquelas que apresentarem nvel de cruzamento superior a 95%. Em geral, espcies perenes, bem como maioria das espcies arbreas e de importncia econmica so algamas. Para assegurar a condio algama podem ser utilizados sistemas qumicos de autoincompatibilidade, sistemas de distanciamento fsico atravs da unissexualidade e sistemas temporais que alternam a maturao do plen e do estigma. 41
Marines Marli Gniech Karasawa - Organizador Sistemas qumicos: autoincompatibilidade (AI)
A incompatibilidade sexual aceita como um dos sistemas mais utilizados e de maior sucesso evolutivo em angiospermas para promover cruzamento prevenindo a endogamia (Takayama e Isogai, 2005; Newbigin et al., 1994). Em plantas, aps a deiscncia, os gros de plen (gametfitos masculinos) so transferidos at os estigmas da flor por um processo conhecido como polinizao. Ao entrarem em contato com o estigma os gros de plen absorvem gua presente nas clulas superficiais do estigma e germinam em seguida (Raven et al., 2007). O tubo polnico percorre toda a extenso do estilete at penetrar a micrpila, adentrando o saco embrionrio (gametfito feminino), onde ocorrer a fertilizao. Na maioria das Angiospermas, as flores so dotadas de mecanismos capazes de reconhecer, dificultar ou mesmo impedir que os gros de plen fertilizem o vulo da mesma planta (Zanettini, 2003) pela autoincompatibilidade. Este mecanismo apresenta controle gnico e ocorre pela interao qumica entre o plen e o pistilo. Com base na morfologia floral, o sistema de autoincompatibilidade pode ser classificado em dois tipos: homomrfico (i.e., todos os indivduos produzem a mesma morfologia com anteras e estigmas - mesma altura) e heteromrfico (i.e., apresentam dois ou trs tipos de morfologia quanto altura de anteras e estigmas). Nos tipos heteromrficos o sucesso da polinizao depender da ocorrncia de polinizao entre tipos contrastantes quanto altura de anteras e estigmas (Kao e Tsukamoto, 2004). O fenmeno de AI j foi observado em diversas famlias de fanergamas de importncia econmica, tais como: rosceas (ameixeira, macieira), crucferas (repolho, brcolis), leguminosas (crotalria), gramneas (centeio), esterculiceas (cacau), passiflorceas (maracuj), solanceas (fumo), etc. (Ramalho et al., 2004; Bueno et al., 2006). Nesses vegetais a AI est relacionada a um controle exercido por um loco polimrfico denominado loco-S (self-incompatibility) que pode ter mais de 40 alelos em populaes naturais (Zanettini, 2003). Em gramneas, a auto-incompatibilidade j foi relatada em pelo menos 16 gneros, e em algumas espcies apresenta dois locos (S e Z) atuando no seu controle (Baumann et al., 2000). Trata-se de um fenmeno fisiolgico de controle gentico, sendo um exemplo importante de alelismo mltiplo em plantas.
Autoincompatibilidade gametoftica
No sistema gametoftico a interao plen-pistilo determinada pelo genoma haplide do gro de plen e o genoma diplide do pistilo (Ramalho et al., 2004; Takayama e Isogai, 2005). O crescimento do tubo polnico comumente interrompido no interior do estilete (Figura 2.23) ocasionado por um contanto com a mucilagem secretada pelo trato transmissor (Zanettini, 2003). Nesse tipo de incompatibilidade, os alelos exibem interao tipo codominncia (Bueno et al., 2006). Cada alelo S responsvel pela produo de uma glicoprotena especfica. Esse tipo de interao considerado, por vrios autores, anlogo ao das reaes do tipo antgeno-anticorpo que ocorre em animais. Assim, a glicoprotena presente no plen considerada um antgeno e a glicoprotena presente no estigma um anticorpo. Um genitor masculino com gentipo S1S2, por exemplo, produz gros de plen S1 e S2. Se o genitor feminino do cruzamento tambm for S1S2 no haver crescimento do tubo polnico, pois ambos os parentais produzem as glicoprotenas S1 e S2 com seus respectivos antgenos e anticorpos (Schifino-Wittmann e DallAgnol, 2002). Nesse caso, a incompatibilidade dos 42
gros de plen total. Em contrapartida, poderemos ter compatibilidade parcial quando parte do fentipo do plen no se assemelha ao do genitor feminino (Figura 2.23; Tabela 2.1).
Autoincompatibilidade esporoftica
A incompatibilidade esporoftica determinada pelo gentipo diplide da clula-me do micrsporo (Newbigin et al., 1994; Takayama e Isogai, 2005) (Figura 2.24) ao invs do alelo S presente unicamente no plen (Ramalho et al., 2004; Schifino-Wittmann e DallAgnol, 2002). Isso ocorre porque durante a microsporognese as glicoprotenas so produzidas antes da meiose fazendo com que todos os gros de plen produzidos as recebam. Diferentemente do sistema gametoftico, a incompatibilidade esporoftica ocorre na superfcie do estigma ou logo aps sua penetrao e est envolvida com substncias secretadas na superfcie das papilas estigmticas (Bueno et al., 2006). Um tipo de interao muito observado nesse tipo de incompatibilidade a dominncia completa (S1 > S2 > S3 >S4 ...). Assim, supondo pai S1S2 e pai S2S3, um nico tipo de glicoprotena produzido na clula-me do micrsporo (S1, no primeiro caso e S2, no segundo caso) e distribudo a todos os gros de plen. Do mesmo modo, no pistilo s haver a produo da glicoprotena proveniente do alelo dominante, S1 (Figura 2.24). Suponha os cruzamentos abaixo no sistema de dominncia:
a) S1S2 () x S1S2 ()
Neste caso os gros de plen produzidos possuiro a glicoprotena S1. No haver a formao do tubo polnico em nenhum gro de plen devido presena da glicoprotena S1 no genitor feminino, consequentemente, no haver prognie.
b) S1S2 () x S1S3 ()
Os gros de plen deste genitor possuiro a glicoprotena S1. No haver a formao do tubo polnico em nenhum gro de plen devido presena da glicoprotena S1 no genitor feminino e, consequentemente, no haver prognie.
c) S1S2 () x S3S4 ()
Este genitor produzir gros de plen contendo a glicoprotena S3. Haver a formao do tubo polnico nos gros de plen devido inexistncia dos respectivos anticorpos no genitor feminino e a prognie apresentar os seguintes gentipos: S1S3, S1S4, S2S3 e S2S4.
No sistema de autoincompatibilidade esporoftica tambm podem haver relaes de codominncia. Neste caso, depois da meiose, todos os gros de plen recebem os dois tipos de glicoprotenas (antgenos). Tambm o pistilo produzir ambos os tipos de anticorpos conforme pode ser visto nos seguintes cruzamentos:
a) S1S2 () x S1S2 ()
Ambos os tipos de gros de plen possuiro as glicoprotenas S1 e S2 devido relao de codominncia de modo que no haver a formao do tubo polnico por nenhum gro de plen pela presena das glicoprotenas S1 e S2 no genitor feminino e, consequentemente, no haver prognie. 43
b) S1S2 () x S1S3 ()
As glicoprotenas S1 e S3 sero produzidas por ambos os tipos de gros de plen devido relao de codominncia. Tambm no haver a formao do tubo polnico em nenhum caso, logo no haver prognie.
c) S1S2 () x S3S4 ()
Neste cruzamento os gros de plen exibiro as glicoprotenas S3 e S4, haver a formao do tubo polnico nos dois tipos de plen e a prognie gerada ter gentipo: S1S3, S1S4, S2S3 e S2S4.
Gentica molecular da autoicompatibilidade

O estudo do controle gnico da incompatibilidade se iniciou com a observao de extratos de pistilos de espcies contendo glicoprotena que segregavam em gentipos S-especficos, sendo primeiramente isolado o alelo S2 de Nicotiana alata. Utilizando tcnicas de biologia molecular, estudos recentes tm mostrado evidncias diretas entre o envolvimento das protenas S e os sistemas de incompatibilidade. Para isso, foram adotadas duas estratgias in vivo que seguem uma abordagem de perda-de-funo e outra de ganho-de-funo. Na abordagem perda-de-funo introduziu-se em plantas de Petunia inflata com gentipo S2S3 um cDNA S3 no sentido invertido (antisenso), dirigido por seu prprio promotor. Com isso, foi gerado um mRNA no sentido invertido que se ligou ao mRNA normal endgeno inibindo a expresso do gene em questo. As plantas transgnicas obtidas foram incapazes de rejeitar o plen S3. Na abordagem ganho-de-funo introduziu-se o gene S3 em plantas de P . inflata com o gentipo S1S2. Essas plantas adquiriram a capacidade de rejeitar completamente o plen S3. Com base nesses estudos constatou-se que as protenas S so necessrias no reconhecimento e rejeio do plen no-compatvel (Zanettini, 2003). Posteriormente, foi obtido o cDNA correspondente aos alelos S2, S3 e S6 onde foi verificada a seqncia e as regies conservadas. Estas informaes serviram de base para a clonagem de cDNAs de outros alelos de N. alata, Petunia inflata, Solanum chacoense e S. tuberosum, Petunia hibrida e Lycopersicon peruvianum. Ao proceder ao alinhamento dos dados verificou-se que 16% dos aminocidos eram conservados, entre eles 8 a 10 resduos de cistenas. Em solanceas foram localizadas cinco regies conservadas contendo resduos de cistena onde duas destas incluam tambm resduos de histidina. O uso posterior do Southern blot nas anlises de indivduos homozigticos S1, S2, S3, S6 e S7 demonstrou que o controle gnico era realizado por um nico loco (Newbigin et al., 1994) contendo muitos alelos (Kao e McCubbin, 1996).
Controle gnico - Sistema Gametoftico

Em gramneas se encontram descritas vrias espcies onde o controle da autoincompatibilidade realizado por dois locos gnicos no ligados (S e Z), tendo sido descritos mapas de ligao contendo localizao cromossmica para centeio, aveia e cevada. Em funo dos mutantes isolados de gramneas, se acredita existirem pelo menos 4 genes envolvidos no controle da autoincompatibilidade, sendo dois presentes no plen e dois no estigma (Baumann et al., 2000). O modelo do controle gnico do sistema gametoftico j foi descrito para solanceas, rosceas e escrofulariceas. O loco S consiste de dois genes, S-RNase e SLF/SFB (Figura 2.25). A S-RNase secretada em grande quantidade na matriz extracelular do estilo de onde transferida para o tubo polnico funcionando como citotoxina que degrada o RNA do plen. 44
Contudo, a degradao s ocorre quando o plen presente oriundo de autofecundao. SLF/SFB so genes determinantes masculinos que so membros da famlia de protenas F-box que geralmente atuam como componentes ligantes da ubiquitina e espera-se que estejam envolvidos na degradao de protenas mediadas pela ubiquitina de S-RNases de plen oriundo de cruzamento (Takayama e Isogai, 2005). Em Papaveraceae o nico determinante feminino identificado induz o aumento da concentrao de Ca2+ durante os 10 minutos iniciais de interao do plen incompatvel (Figura 2.26). O mecanismo chave na inibio do crescimento do tubo polnico do plen incompatvel ocorre pelo influxo do Ca2+ no plen incompatvel que resulta numa rpida despolimerizao dos filamentos de actina durante 60 segundos, sustentada a seguir por cerca de uma hora. Depois, ocorre a fosforilao de pirofosfatases inorgnicas solveis. Ambos, clcio e a fosforilao inibem a atividade das pirofosfatases resultando em uma reduo na eficincia biossinttica do plen e inibio do crescimento do tubo polnico, culminando na morte do plen (Takayama e Isogai, 2005). Durante este perodo so observadas dramticas alteraes na morfologia da mitocndria, complexo de Golgi e retculo endoplasmtico resultando na completa degradao de algumas organelas (Bosch e Franklin-Tong, 2008).
Controle gnico - Sistema Esporoftico

O modelo do controle gnico do sistema esporoftico j foi definido para brssicas. Nestas, o loco de controle da autoincompatibilidade consiste de trs genes SP11, SRK e SLG (Figura 2.27). O gene SRK, que atua como quinase rececptor estigmtico o determinante feminino localizado na membrana plasmtica das clulas da papila; SP11 o determinante masculino sendo predominantemente expresso no tapeto da antera e acumulado nas cmaras da columela da parede do gro de plen. Aps a polinizao, SP11 penetra na parede das clulas da papila e se liga ao SRK de maneira S-hapltipo especfica. Esta ligao induz a autofosforilao de SRK, seguido de uma cascata de sinais que resulta na rejeio do plen incompatvel. O gene SLG no essencial no reconhecimento e na rejeio, mas est localizado nas clulas da papila, potencializando a reao de autoincompatibilidade de alguns hapltipos S (Takayama e Isogai, 2005).
Quebra do controle da autoincompatibilidade

A quebra do controle da autoincompatibilidade tem sido atribuda a trs causas: duplicao do loco S, mutaes que causam a perda da atividade da S-RNase e mutaes que no causam a perda da atividade da S-RNase (Stone, 2002). Em Fabaceae, Onagraceae e Rosaceae a perda de funo parece ser simples, entretanto em Solanaceae as mutaes so mais complexas e frequentemente associadas duplicao de um alelo S, sugerindo algum ganho de funo (Golz et al., 2000).
Sistemas fsicos: unissexualidade
Diclinia
De acordo com Richards (1997) so consideradas dclinas todas aquelas populaes onde os membros no so regularmente hermafroditas (Figura 2.28). Inmeras so as condies que afetam a distribuio dos sexos em uma populao. Acredita-se que estas formas evoluram para impedir ou reduzir a freqncia de autofertilizao que tem como conseqncia a endogamia e a exposio de alelos deletrios (maiores detalhes ver captulo 1). 45

Plantas diicas: So plantas diicas (Figura 2.29) aquelas que contm os sexos distribudos em plantas separadas, i.e. plantas femininas e plantas masculinas. Este mecanismo no muito comum em angiospermas, pois apenas 4% se apresentam nesta forma (Figura 2.30). Este mecanismo inibe a completamente a autofertilizao e promove cruzamento, entretanto ela parece ser ineficiente, pois apenas a metade dos ramos frteis de uma populao produz sementes (Richards, 1997). Plantas monicas: So plantas que contm flores com sexos separados alocadas em diferentes estratos (Figura 2.29). Este mecanismo encontrado na freqncia de 7% em angiospermas (Figura 2.30). Supe-se que este mecanismo tenha evoludo tambm para impedir a autofertilizao, contudo ele no muito eficiente uma vez que flores masculinas podem polinizar as flores femininas da mesma planta (gitonogamia; para detalhes ver captulo 1).
Heterostilia ou Heteromorfia
So consideradas heterostlicas as populaes de plantas que apresentam anteras e estigmas com duas ou trs alturas diferentes (Figura 2.31). Este mecanismo tambm reduz a incidncia da autofertilizao.
Sistemas temporais
Protandria
Este sistema temporal tem por funo promover a alogamia mediante a maturao antecipada do plen em relao ao estigma da mesma flor, tornando vivel a fertilizao de flores presentes em estratos diferentes da mesma planta ou outras plantas com estigma maduro.
Protoginia
A protoginia consiste na maturao antecipada do estigma em relao ao plen, sendo obrigatoriamente polinizada pelo plen de outros estratos da mesma planta ou de outras plantas.
2.3.4 Sistema da autogamia

Espcies autgamas so todas aquelas que possuem at 5% de cruzamento. Estas espcies apresentam comumente flores brancas, pequenas ou de cor pouco atrativa para os agentes polinizadores. Goodwillie et al. (2005) avaliaram 345 espcies e verificaram que esta condio relativamente rara na natureza. Apenas 10% das espcies avaliadas mostraram esta forma de reproduo.
2.3.5 Sistema Misto

Todas as espcies que se reproduzem utilizando os sistemas sexuais algamo e autgamo simultaneamente so consideradas como sendo espcies mistas. Estas espcies apresentam taxas de cruzamento que variam de 5 at 95% dependendo das condies ambientais e da freqncia de polinizadores. Goodwillie et al. (2005) sugerem que esta forma de reproduo seja comum entre angiospermas e gimnospermas compreendendo, em mdia, 80% ou mais. 46
2.4 Bibliografia
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FIGURAS CAPTULO 1
Figura 1.1 .1. Representao esquemtica da diviso por mitose em uma alga unicelular (Karasawa et al., 2006).
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FIGURAS CAPTULO 1
Sistema ereto composto de talo multicelular
Sistema prostrado geralmente enterrado profundamente no lodo 2,5 mm
Figura 1.2. Esquema do provvel ancestral das plantas terrestres (Karasawa et al., 2006).
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FIGURAS CAPTULO 1
Figura 1.3 .3. Es Esquema mostrando st nd a seco o l longitudinal gitudi l do esporngio ngi (a) e morfologia rfol ia (b) d de uma Cooksonia (Karasawa et al., 2006).
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FIGURAS CAPTULO 1
a Meiose b
Meiose Esporfito diplide 2n
Esporos haplides nadando livremente n
Ttrade de 4 esporos n
Singamia (fuso do gameta) na gua
Singamina (fuso de gameta)
Gametfito haplide n
Fuso dos gametas masculino e feminino para formar o zigoto
Alga hipottica precursora das plantas terrestres c
Brifita
Meiose Esporfito diplide 2n
Ttrade de 4 esporos n
Singamina (fuso de gameta)
Talo pequeno do gametfito haplide Traquefita
Figura 1.4. a) Diagrama simplicado mostrado alternncia na gerao das fases gametoftica e esporotica em algas (Karasawa et al., 2006). b) e c) Ciclo de vida das plantas com: (b) gerao gametoftica amplicada e (c) gerao esporoftica amplicada algas (Karasawa et al., 2006). 56
FIGURAS CAPTULO 1
Parte area
Esporngio
Raz Sistema redicular
Evoluo do espor to b
Rizides
Evoluo do gamet to Figura 1.5 .5. Evoluo do gametto e esporto (Graham et al., 2000 2000, modidado por Karasawa).
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FIGURAS CAPTULO 1
Figura 1.6 .6. Esporos com arranjo em tetraedro (a); composio do tetraedro de esporos (b e c) e esporos isolados com distinta forma de trilete (Karasawa et al., 2006).
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FIGURAS CAPTULO 1
Figura 1.7 .7. Esporngios contendo homosporos (a) e esporngios com homosporos e heterospo heterosporos (b e c) (Karasawa et al., 2006).
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FIGURAS CAPTULO 1
Heterosporia n n n n Esporfito Zigoto 2n
Gametas Gametfito com anterdia Mricosporos Gametfito com arquegnia Megasporos
Homosporia n n n n Esporfito Zigoto 2n
Gametas
Gametfito
Figura 1.8. Esquema representando a transio da homosporia para a heterosporia nas plantas vasculares (Karasawa et al., 2006).
60
FIGURAS CAPTULO 1
Figura 1.9. Esquema que ilustra a degenerao dos megasporos indicando a provvel formao do megsporo no megasporngio (Karasawa et al., 2006).
61
FIGURAS CAPTULO 1
Figura 1.10. Estgios na evoluo da proteo do megasporo a partir das folhas estreis presentes nas proximidades (Karasawa et al., 2006).
62
FIGURAS CAPTULO 1
Pr-plen Integumento Arquegnia Megagametfito Nucleo
Microsporngio
Megasporngio
Figura 1.11. Esquema que ilustra a provvel forma de polinizao utilizada pelo pr-polen para atingir o pr-vulo (Karasawa et al., 2006).
63
FIGURAS CAPTULO 1
Os gametas nadam at a arquegnia Arquegnia Esporo
Tubo polnico
Gro de plen com 2 asas vesiculares
vulo Figura 1.12. E Esquema d demonstrando st nd dife diferena na liberao lib o d dos gametas et d do esporo e d do gro o d de plen (Karasawa et al., 2006).
64
FIGURAS CAPTULO 1
Liberao de exsudatos de substncia viscosa
Gro de plen promovendo a polinizao por gotas
Gro de plen puxado atravs de micrpila
Figura 1.13. Mecanismos de recepo do gro de plen existentes nos fsseis. (a) Presena de lobos, (b) franjas internas e externas, e (c) polinizao por gotas (Karasawa et al., 2006).
65
FIGURAS CAPTULO 1
a Floema Endoderme Xilema
b Xilema Endoderme Medula Floema
c Feixes distintos de xilema e floema
Figura 1.14. Diferenas morfolgicas entre fsseis dos primeiros tipos de estelos. (a) protostelo: plantas vasculares ~ 420 Ma; (b) sifonostelo: fsseis de ~ 395 Ma; (c) eustelo: fsseis de ~380 Ma (Karasawa et al., 2006).
66
FIGURAS CAPTULO 1
SUP C 1 2 3 4
1 Se
2 Pe
3 Es
4 Ca
B A
Carpelo Spala
Estame
Ptala
Figura 1.15. Esquema dos fatores que atuam na a diferenciao do meristema eristema vegetativo egetativo em sistema reprodutivo na planta (Karasawa et al., 2006).
67
FIGURAS CAPTULO 1
Oligoceno Tercirio Eoceno Paleoceno Mastrichtiano Campaniano Santoniano Cretceo Caniaciano Turoniano Cenomoniano Albiano Aptiano (e) (d) (c) (b) (a) (g) (f) (k) (j) (i) (h)
Figura 1.16. Evoluo dos tipos de ores ores. (a) pequenas com poucas partes partes, (b) acclicas e hemichemic clicas, (c) monoclamdeas e unissexuais, (d) cclicas, heteroclamdeas e actinomorfas, (e) epginas e heteroclamdeas, (f) simptalas, (g) epginas e monoclamdeas, (h) zigomorfas, (i) forma de escova, (j) famlia papilioncea, (k) corola em forma de tubo (Karasawa et al., 2006).
68
FIGURAS CAPTULO 1
Figura 1.17. Tipos de inorescncia quanto posio do ovrio: (a) hipgina; (b) pergina; (c) epgina (Karasawa et al., 2006).
69
FIGURAS CAPTULO 1
Austrobaileyales
Nymphaeales
Eumagnoliids
Chloranthaceae
Gimnosperma misteriosa
Amborella
Monocots
Eudicots
ses Forma vulo, possui morte tardia das antipodas Dois mdulos Dois mdulos c c se s
Um mdulo ses c 1000 c
Figura 1.18. Evoluo modular do gametto feminino (Williams & Friedman, 2004, modicado por Karasawa).
70
FIGURAS CAPTULO 1
Oligoceno Tercirio Eoceno Paleoceno (e) Mastrichtiano Campaniano Santoniano Cretcio Caniaciano Turoniano Cenomoniano Albiano Aptiano (b) (a) (d) (c)
(f)
Figura 1.19. Evoluo dos tipos de frutos: (a) folculos e nozes de ovrios apocrpicos; (b) cpsucpsu las; (c) nozes; (d) drupas; (e) bagas; (f) vagens. (b f: ovrios sincrpicos) (Karasawa et al., 2006).
71
FIGURAS CAPTULO 1
Flor feminina
Flor hermafrodita
Flor masculina
Androceu reprimido
Gineceu reprimido
Figura 1.20. Tipos de ores encontrados em angiospermas: feminina (esquerda) (esquerda), hermafrodita (centro) e masculina (direita) (Karasawa et al., 2006).
72
FIGURAS CAPTULO 1
80
60
(%)
40
20
0 Algamas (62%) Mistas (12%) Apomticas (9%) Autgamas (17%)
Figura 1.21. Freqncia das estratgias reprodutivas presentes nas angiospermas (Karasawa, 2005).
73
FIGURAS CAPTULO 1
Planta monica
Plantas diticas
Flor masculina
Flor feminina
Figura 1.22. Tipos de plantas encontrados em angiospermas, monicas e diicas (Karasawa et al., 2006).
74
FIGURAS CAPTULO 1
Monica
Hermafrodita
Diica
Ginomonica
Ginodiica
Andromonica
Androdiica
Trimonica
Tridiica
Figura 1.23. Estratgias reprodutivas adotadas pelas angiospermas (Karasawa, 2005) 2005).
75
FIGURAS CAPTULO 1
Ginoditica
Ditica
Ginoditica
Subditica
Ditica
Hermafrodita
Androditica
Figura 1.24. Evoluo da dioicia em plantas hermafroditas (Karasawa (Karasawa, 2003).
76
FIGURAS CAPTULO 1
Monica
Ginomonica
Diica
Figura 1.25. Evoluo da dioicia em populaes de plantas monicas (Karasawa, (Karasawa 2003).
77
FIGURAS CAPTULO 1
Figura 1.26. Evoluo da dioicia em plantas com heterostilia (Karasawa et al., 2006).
78
FIGURAS CAPTULO 1
AI C
AI NC
AC C
ACNC
Figura 1.27. Evoluo do sistema de autocompatibilidade a partir do ancestral autoinco autoincompatvel (Vallejo Marn e OBrien, 2007, modicado por Karasawa).
79
FIGURAS CAPTULO 1
CLONAL
Persistncia e propagao de gentipos (sucesso reprodutivo)
Gentipos espacialmente agregados
Aumanto da autofecundao Compensao reprodutiva incompleta
Compensao reprodutiva completa
Autoincompatibilidade previne a formao de prognie de baixa qualidade MANUTENO autoincompatibilidade QUEBRA da autoincompatibilidade
Autoincompatibilidade reduz a produo de sementes
Figura 1.28. Paradoxo: clonalidade x autoincompatibilidade (Vallejo-Marn, 2007, modicado por Karasawa).
80
FIGURAS CAPTULO 2
80
60
(%)
60
20
0 Algamas (62%) Mistas (12%) Apomticas (9%) Autgamas (17%)
Figura 2.1 .1. Fr Freqncia ia d dos sistemas iste reprodutivos odutiv sexuados do e assexuados ad ( (apomticos) tic ) (K (Karasawa, 2005).
81
FIGURAS CAPTULO 2
Integumentos vulo (2n) Clula me de megsporo (CMM) Diplosporia Aposporia Meitica (2) Mittica Meitica (1) Embrionia adventca Nucelo
Sexual
Meioses Mitoses
Falha na diviso redutora
Meioses Megsporos (2n) Megsporos (n)
Meioses Mitoses
Mitoses
Megsporos (n)
3 Megsporos degeneram 1 Megsporo degenera 3 Megsporos degeneram

Duplicao de cromossomos
Megsporos (n)
Megsporos (2n)
Mitoses Sinrgidas (2n)
Sinrgidas (n)
Ncleos polares (n) Oosfera (2n) Antpodas (2n)
Oosfera (n)
Embries nucelares (2n) Nucelo
Antpodas (n)
Ncleos polares (2n)
.2 Esquema dos processos sexual e apomtico (Cavalli, 2003, modicado por Karasawa). Karasawa) Figura 2.2.
82
FIGURAS CAPTULO 2
Figura 2.3 .3. Esquema simplicado da diplosporia (Koltunow e Grossniklaus, 2003, modicado por Karasawa).
83
FIGURAS CAPTULO 2
Parede do vulo
Nucelo Aquesprio Mitoses Clula me da meiose Saco embrionrio 2x
Duplicao autnoma Endosperma 4x AAaaBBbb
Embrio 2x AaBb Pseudograma
Figura 2.4 .4. Esquema da diplosporia mittica (Oliveira, 2005). 2005)
84
FIGURAS CAPTULO 2
A) Falha na diviso redutora
B) Duplicao espontnea do nmero cromossmico
A A
a A A a a
No separao dos homlogos na meiose I, normalmente por falta de pareamento A A A A a a
Meiose I a a
Meiose II Separao das cromtides irms na meiose II A a
a A a
Um megsporo degenera ficando apenas um funcional
3 megsporos degeneram ficamdo apeinas 1 funcional dupl. espont. A A a a
ou
2n
Gent = a me
2n
Gent a me
2n
Figura 2.5 .5. Esquema da diplosporia meitica (Karasawa, 2007a).
85
FIGURAS CAPTULO 2
Parede do vulo
Nucelo Arquesprio Clula me da meiose
Oosfera 2x
Saco embrionrio nuclear (agamosp., no reduzido)
Megsporo n Pseudogamia Saco embrionrio n sexual
Ncleos polares 2x +2x Embrio aposprico AaBb que s vezes vence Endosperma pentaplide Embrio sexual A_B_ A_b_ a_B_ a_b_ Partenognese ou Apogametia Figura 2.6 .6. Esquema da aposporia (Oliveira, 2005). 2005) Tubo polnico n
Dupla fertilizao Clula primordial do endosperma 3x Zigoto 2x

Giancarlo Oliveira ESALQ/USP
86
FIGURAS CAPTULO 2
Parede do vulo
Nucelo Arquesprio Clula me da meiose Megsporo n Embrio adventcio 2x Saco embrionrio n
Embrio adv. (idntico me, AaBb) Tubo polnico n Fertilizao dupla Embrio sexual 2x (no igual me) A_B_ A_b_ A_BA_b_ Figura 2.7 .7. Esquema da embrionia adventcia (Oliveira, 2005) 2005). Clula primordial do endosperma 3x Zigoto 2x
Giancarlo Oliveira ESALQ/USP
87
FIGURAS CAPTULO 2
Figura 2.8 .8. Esquema de apomixia mista (Koltunow e Grossniklaus, 2003, modicado por Karasawa).
88
FIGURAS CAPTULO 2
Figura 2.9 .9. Participao do indivduo materno e paterno na formao da prognie (Oliveira (Oliveira, 2005).
89
FIGURAS CAPTULO 2
Figura 2.10. Esquema da reproduo assexuada (Oliveira, (Oliveira 2005).
90
FIGURAS CAPTULO 2
Figura 2.11. Esquema de unio de clulas haplides para a formao de uma diplide, precursora da fertilizao (Oliveira, 2005).
91
FIGURAS CAPTULO 2
Esporfito (2n) Meiose em estames Antera
Micrsporos haplides (plen) Meiose em carpelos Megspora haplide
Semente
Megagametfito haplide Crescimento e desenvolvimento Endosperma (3n) Semente Embrio (2n) Singamia Crescimento por mitose e diviso celular Oosfera (n)
Microgametfitos haplides (n)
Microgametas haplides (clulas espermticas)
Dupla fertilizao
Figura 2.12. Ciclo vital das angiospermas (Maunseth, 1995, modicado por Karasawa) Karasawa).
92
FIGURAS CAPTULO 2
Antipolas
Ncleos polares Oosfera Sinrgides 3a cariocinese
Nucelo Clula me do saco embrionrio Micrpia Meiose I
2a cariocinese
Meiose II
Trs macrsporos degeneram
1a cariocinese
Figura 2.13. Esquema da fo formao ao do saco embrionrio embrionrio.
93
FIGURAS CAPTULO 2
Ttrade Meiose
Plen uninucleado 1 Mitose Plen binucleado Clula vegetativa
Clula-me de micrsporos
Clula generativa
2 Mitose
Clulas espermticas
Plen trinucleado
Tapete Clulas-me de micrsporos
Filete Antera jovem Antera deiscente
Figura 2.14. Esquema da formao do gro de plen (Zanettini e Lauxen Lauxen, 2003 2003, modicado Karasawa).
94
FIGURAS CAPTULO 2
Tectum
Columela
Intina
Figura 2.15. Ilustrao das diferentes camadas encontradas na parede do gro de plen (Karasawa et al., 2006).
95
FIGURAS CAPTULO 2
Sinrgidas Antipodas
Oosfera
Ncleos polares
FU
Figura 2.16. 6. Germinao do gro de plen compatvel sobre o estigma.
96
FIGURAS CAPTULO 2
(E) Clula apical Embrio (E) Suspensor (S) Zigoto Clula basal (S)
(E)
(S)
(E)
(E) (E)
(S)
(S) (S) Estdio globular Hipfise Estdio corao
Figura 2.17. Estdios embriognicos da fase esporoftica esporoftica.
97
FIGURAS CAPTULO 2
Fase esporoftica
Semente
Microsporngio Megasporngio
Embrio
Fertilizao Oosfera Arquegnio Megsporos
Meiose
Fase gametoftica
Degeneram trs
Gro de plen Clulas gamticas Tubo polnico
Figura 2.18. Ciclo vital das gimnospermas.
98
FIGURAS CAPTULO 2
Gametfito
Esporo germinado
Gameta feminino Gameta masculino Esporos liberados Fase gametoftica Fase esporoftica Fertilizao
Meiose
Esporfito jovem Esporngios
Samambaia
Figura 2.19. Ciclo de vida das pteridtas pteridtas.
99
FIGURAS CAPTULO 2
Esporo germinado Gametngio masculino Gametngio feminino Fase gametofta Fase esporofta Fertilizao
Clulas em meiose
Figura gura 2.20. Ciclo de vida das britas (musgos) (musgos).
100
FIGURAS CAPTULO 2
B A Spala Ptala Estame C Carpelo Tipo selvagem
B C Carpelo Estame Estame Carpelo Mutante do grupo A
A Spala Spala Carpelo
C Carpelo
Mutante do grupo B
B A Spala Ptala Ptala Spala Mutante do grupo C
Figura 2.21. Esquema squema do modelo ABC ABC.
101
FIGURAS CAPTULO 2
Xenogamia Autogamia
Autofecundao Gitonogamia
Alogamia
Planta A ra 2.22. Sistemas de reproduo sexuada (Oliveira, 2005) Figura 2005).
Planta B
102
FIGURAS CAPTULO 2
Exina
S2 Fentipo S2
S1
Fentipo S3
Regio de deposio das glicoprotenas
Prognie formada S1S3 e S2S3
S1
S2
Figura 2.23. Autoincompatibilidade gametoftica (Karasawa, 2007b).
103
FIGURAS CAPTULO 2
Exina
S1 Fentipo S1
S2
Fentipo S2
Regio de deposio das glicoprotenas
Prognie formada S1S2 S2S3
S1
S3
Figura 2.24. Autoincompatibilidade esporoftica (Karasawa, 2007b).
104
FIGURAS CAPTULO 2
Loco S
SLF/SFB
S-RNase
Autofecundao
Fertilizao cruzada
RNA Degradao do RNA S-RNase S-RNase Degradao da protena
SLF
Complexo SCF
SLF
Interrupo do crescimento do tubo polnico
Figura 2.25. Esquema do controle gnico de Solanaceae, Rosaceae e Scrophulariaceae (Takayama e Isogai, 2005, modicado por Karasawa).
105
FIGURAS CAPTULO 2
Loco S
Receptor S?
Prorena S?
Autofecundao P CDPK P
Fertilizao cruzada
IPP (p56) MAPK (p56) Morte celular
Despolimerizao da actina
[Ca2+]i Cascata de proteases Ca2+ Protenas Receptor S
Citoesqueleto de actina
SBP
In uxo de Ca2+
Figura 2.26. Esquema do controle gnico de Papaveraceae (Takayama e Isogai, 2005, modicado por Karasawa).
106
FIGURAS CAPTULO 2
SLG Loco S
SP11/SCR
SRK
Autofecundao
Fertilizao cruzada
SLG
Tapeto da antera
SP 11 SRK P Rejeio do plen P ? P MLPK ARC1 P Clilas da papila
Figura 2.27. Es Fi Esquema do controle trol gni gnico em Brassicaceae Br si (Takayama (Taka e Isogai, I i, 2005, modicado odi do por Karasawa).
107
FIGURAS CAPTULO 2
Flor feminina
Flor hermafrodita
Flor masculina
Androceu reprimido
Gineceu reprimido
Fi Figura 2.28. Tip Tipos d de ores o encontrados nt do em angiospermas: io f feminina inin (e (esquerda), rda) he hermafrodita af dita (centro) e masculina (direita) (Karasawa, et al., 2006).
108
FIGURAS CAPTULO 2
Planta monica
Plantas diticas
Flor masculina
Flor feminina
Figura 2.29. Esquema mostrando plantas monicas e diicas (Karasawa, et al., 2006).
109
FIGURAS CAPTULO 2
80
60
(%)
40
20
0 Hermafroditas (72%) Dilicas (4%) Monlicas (7%) Ginomonlicas + Andromonicas (7%) Flores unissexuais e bissexuais (10%)
Figura 2.30. Freqncia das estratgias reprodutivas presentes nas angiospermas (Karasawa, 2005).
110
FIGURAS CAPTULO 2
Figura 2.31. Esquema de algumas formas heteromrcas heteromrcas.
111
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FIGURAS TABELA CAPTULO CAPTULO 11
112
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TABELA FIGURAS CAPTULO CAPTULO 2 1
113

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2009, dos autores Direitos reservados desta edio

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Diagramao, reviso, capa e projeto grco

1. Evoluo das plantas com nfase na forma de reproduo .............. 1

2. Biologia e gentica dos sistemas reprodutivos................................ 26

Evoluo das plantas com nfase na forma de reproduo

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1.2 Homosporia, heterosporia e a evoluo do vulo e do gro de plen

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1.3 A evoluo da flora terrestre

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1.4 Evoluo das pr-gimnospermas e gimnospermas

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1.5 Evoluo das angiospermas

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1.5.1 Unissexualidade e as estratgias reprodutivas

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1.5.2 Evoluo da unissexualidade

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1.5.3 Evoluo do sistema de autoincompatibilidade

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1.5.4 Evoluo do sistema de autofertilizao

1.5.5 Evoluo do sistema misto de cruzamento

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1.6 Implicaes evolutivas

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Biologia e gentica dos sistemas reprodutivos

2.2 Reproduo assexuada

2.2.1 Reproduo Vegetativa

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Rizomas ou caules subterrneos

Cormos, bulbos ou tubrculos

2.2.2 Reproduo Apomtica

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Marines Marli Gniech Karasawa - Organizador Diplosporia meitica

Marines Marli Gniech Karasawa - Organizador 3. Embrionia adventcia

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2.3 Reproduo sexuada

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2.3.1 Gametognese e fecundao Ciclo vital das angiospermas

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Ciclo Vital das Gimnospermas

Ciclo Vital das Pteridfitas

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Ciclo Vital das Brifitas