MECANISMOS DE INMUNIDAD EN CRUSTACEOS

LORENA VZQUEZ1, CLAUDIA SIERRA1, SOLEDAD JUREZ1 CONCEPCIN AGUNDIS2, ARACELI ZAVALA2 y EDGAR ZENTENO3.

a inmunidad es un proceso de defensa que se manifiesta ante la presencia de molculas extraas genticamente. Estudios realizados sobre la inmunidad en diversas especies de invertebrados y vertebrados, han sugerido que los mecanismos de defensa de los invertebrados podran ser considerados los precursores de la inmunidad de los vertebrados; estos eventos requieren de una compleja participacin de grupos celulares especializados y, factores humorales especficos que son generados contra un determinado antgeno como se muestra en los mamfe-

ros (Renwrantz, 1986). En los invertebrados, existen pocas evidencias que permitan identificar si alguno de estos factores son generados contra un antgeno en particular; sin embargo, se ha demostrado que algunos factores presentes en la hemolinfa o en diversos grupos celulares poseen una alta especificidad de reconocimiento, semejante a la demostrada por los anticuerpos (Aspn y Sderhll, 1991; Vasta, 1992), por lo que se ha considerado que estos grupos celulares o molculas antecesoras son los que dieron lugar, desde el punto de vista evolutivo, a una respuesta altamente especfica.

Los crustceos, entre otros invertebrados, representan un grupo con gran inters econmico por su fcil adaptacin a la acuacultura. Diversas especies de crustceos son afectadas por patgenos (generalmente oportunistas) que llegan a mermar la produccin. El estudio de la inmunidad en invertebrados se ha llevado a cabo con el inters de identificar los mecanismos de defensa y, rutas bioqumicas especficas que pueden desencadenarse ante la presencia de los diferentes patgenos que lo afectan, y as identificar cuales son los factores sricos y clulas que participan en la destruccin

PALABRAS CLAVE / Inmunidad en Crustceos / Filogenia de la Respuesta Inmune / Crustceos / Macrobrachium rosenbergii Vzquez, L. Mxico, DF. Biloga, UAEM. Dra. en Ciencias UNAM. Profesora-Investigadora Titular UAEMorelos. Profesora Adjunta Inmunologa, Facultad de Medicina de la UNAM Lnea de Investigacin: Inmunologa Comparada. Laboratorio de Lectinas, Centro de Investigaciones Qumicas. Universidad Autnoma del Estado de Morelos, Cuernavaca Morelos, Mxico 62210. Sierra, C. Oaxaca, Oax. Biloga UAEM. Especialidad M.E. Tcnico Acadmico UAEMorelos. Lnea de Investigacin: Inmunologa Comparada. Laboratorio de Lectinas, Centro de Investigaciones Qumicas. Universidad Autnoma del Estado de Morelos, Cuernavaca Morelos, Mxico 62210. Jurez, S. Cuernavaca, Morelos. Ing. Qumico. Universidad Autnoma del Edo. de Morelos. Actualmente estudiante de Maestra en Ciencias Qumicas. Laboratorio de Lectinas, Centro de Investigaciones Qumicas. Universidad Autnoma del Estado de Morelos, Cuernavaca Morelos, Mxico 62210. Agundis, C. Parras, Coahuila. QFB de la Universidad Autnoma de Nuevo Len. Especialidad en Ingeniera Industrial. Profesor Titular de Inmunologa. UNAMxico (Depto. Bioqumica). Lnea de Investigacin: Inmunoqumica. 2 Laboratorio de Inmunologa, Departamento de Bioqumica. Facultad de Medicina. UNAM 04510. Zavala, A. Zacatln, Puebla. QFB Univ Aut. Metropolitana. Tcnico Acadmico, Dep. Bioqumica, UNAM. Lnea de Investigacin: Produccin de Reactivos Biolgicos. 2 Laboratorio de Inmunologa, Departamento de Bioqumica. Facultad de Medicina. UNAM 04510. Zenteno, E. Orizaba, Veracruz. Mdico Cirujano UNAM. Dr. en Bioqumica Aplicada de la U. De Lille Francia. Profesor Titular de Inmunologa y Bioqumica UNAMxico. Lnea de Investigacin: Inmunologa (Bioqumica de Glicoconjugados). 3 Departamento de Bioqumica. Instituto Nacional de Enfermedades Respiratorias. Tlalpan. Mxico D.F.10280 Correspondencia: Lorena Vzquez, Laboratorio de Lectinas. Centro de Investigaciones Qumicas. Universidad Autnoma del Estado de Morelos, Ave. Universidad 1001, Col. Chamilpa. 62210, Cuernavaca, Morelos. Mxico.

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de los patgenos, la regulacin del mecanismo de defensa, y la reparacin del dao, as mismo se pretende identificar cuales son los factores que son sintetizados de nuovo ante la presencia del patgeno. De esta forma se pretende por ejemplo, crear resistencia en los organismos susceptibles a determinados patgenos. Los decpodos poseen un sistema circulatorio abierto, mediante el cual son distribuidos nutrientes, oxgeno, hormonas y clulas que viajan a travs de la hemolinfa. Los hemocitos (clulas circulantes) no son considerados equivalentes a los eritrocitos de los vertebrados, ya que estos no contienen el pigmento respiratorio (hemocianina), sin embargo pueden ser funcionalmente anlogos a los leucocitos de los vertebrados dado que se encuentran involucrados principalmente en el reconocimiento y la eliminacin del material extrao as, como en la coagulacin de la hemolinfa (Martin y Hose, 1992, Vzquez et al.,1997a). Se han identificado lectinas en el suero y los hemocitos de diversas especies de decpodos que actan como unidades de reconocimiento y, desencadenan diferentes mecanismos de defensa como son: la fagocitosis mediada por opzonizacin y la encapsulacin. Tambin se han identificado otras protenas que actan como molculas que permiten el reconocimiento entre lo propio y extrao (particularmente en insectos) como el denominado factor kB-like, el cual es reconocido por receptores de membrana que tiene una secuencia homloga al receptor de Interleucina 1 (lL-1). En el fluido celmico de invertebrados se ha reportado la presencia de protenas que actan como citocinas en una respuesta pre-inflamatoria y, en los equinodermos la IL-1 posee alguna homologa con la IL-1 de mamferos (Tabla I). En una respuesta de defensa en las especies primitivas de los vertebrados y artrpodos se han encontrado molculas que han conservado su estructura y, son consideradas filogenticamente ancestrales, tal como la 2-macroglobulina y la protena C-reactiva (Marchalonis y Schluter, 1994). Mecanismos de Defensa El sistema de la profenoloxidasa (proPO). Los decpodos poseen diversos mecanismos de defensa y son dependientes de las caractersticas del agente patgeno, por lo que una vez reconocido el material extrao se desenca-

TABLA I INTERLEUCINA 1 DE INVERTEBRADOS Peso Molecular (kDa) DEUTEROSTOMADOS MAMFEROS EQUINODERMOS TUNICADOS POLIQUETOS PROTOSTOMADOS CNIDARIOS (CELENTERADOS) ACTIVIDAD NO REPORTADA 17.5 20-29 20 20 5.0/7.0 4.8/5.4/7.4 5.5/7.0 ND Punto Isoelctrico

Beck, et al., 1989; Prendergast et al., 1983).

TABLA II TIPOS DE MECANISMOS DE DEFENSA EN LOS DECPODOS Mecanismos de inmunidad ProPO* Tipo de clula que participa Semigranulocitos, hemocitos con grnulos grandes y refrctiles Hialinocitos semigranulocitos Semigranulocitos Hemocitos con grnulos Patgeno que se elimina Bacterias y hongos

Fagocitosis Encapsulacin

Bacterias y microorganismos < de 10 m. Bacterias y levaduras Organismos > 10 m grandes y refrctiles (ej. nemtodos)

* Sistema de la profenoloxidasa.

denan diversos procesos como la activacin del sistema de la profenoloxidasa, la fagocitosis y la encapsulacin (Tabla II). En la inmunidad humoral de los crustceos, la actividad del sistema de la proPO posee una funcin similar al sistema del complemento, ya que al ser activado, se manifiestan una serie de reacciones enzimticas en cascada. En los crustceos este sistema enzimtico se encuentra como un precursor inactivo (proenzima) en la hemolinfa o en los hemocitos (Johansson y Sderhll, 1989). La proPO, convierte a la tirosina en DOPA y a la DOPA en DOPA-quinona, siendo este ltimo el precursor de la melanina. La melanina es un pigmento pardo-negro al cual, se le adjudican diversas propiedades biolgicas tal como la inhibicin de la actividad de enzimas bacterianas y fngicas (Smith y Sderhll,1983). La degranulacin (exocitosis) de los hemocitos, es un

evento importante para ciertos mecanismos de defensa sobre todo, porque es un sistema que provoca tambin la activacin del sistema de la profenoloxidasa (proPO) (Sderhll y Smith, 1986). Estudios sobre la actividad del sistema de la proPO, en el acocil Pacifastacus leniusculus y en el cangrejo Carcinus maenas, han demostrado que este sistema se relaciona de manera especfica con la exocitosis de hemocitos que poseen grnulos. La activacin de este sistema es inducido por la presencia de lipopolisacridos (LPS) o el -1,3glucano (carbohidratos de la pared celular de bacterias Gram negativas y hongos) (Johansson y Sderhll, 1989). En el cangrejo Astacus leptodactylus, se ha demostrado que la laminarina y los LPS inducen la degranulacin de clulas con grnulos pequeos (Sderhll, 1982). La va de activacin del sistema de la proPO es compleja; sin embargo, se sabe que comprende

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una serie de reacciones enzimticas en cascada en la que participa por lo menos una serina-proteasa (Figura 1), liberando as ciertos factores asociados como: el Factor de Adhesin, el cual recubre a los microorganismos invasores adhiriendose de manera inespecfica a superficies como por ejemplo de hifas fungales. Este factor puede llegar a provocar la amplificacin del sistema de la profenoloxidasa mediante la degranulacin de clulas con grnulos grandes y pequeos y ste a su vez es regulada por protenas plasmticas como la 2-macroglobulina. La protena de adhesin aislada del acocil de agua dulce Pacifastacus leniusculus , tiene un peso aproximado de 76 kDa y un punto isoelctrico de 7.2. En clulas adheridas in vitro, el factor de adhesin puede tener la propiedad de estimular una respuesta multicelular como la encapsulacin restringiendo as la actividad del patgeno; tambin es responsable para la estimulacin de la fagocitsis en el caso de las clulas hialinas de Carcinus maenas (Johansson y Sderhll, 1989; Thornqvist, et al., 1994). Protenas con actividad antimicrobiana. La presencia de protenas con actividad antimicrobiana, ha sido identificada en los grnulos de diversos grupos circulantes en los crustceos, como en Tachypelus tridentatus, en donde al inducir la liberacin del material presente en los grnulos, por componentes bacterianos como el lipopolisacrido se ha recuperado una protena con actividad bactericida, esta protena tiene capacidad de reconocer especficamente residuos de N-acetil-D-galactosamina en la pared bacteriana (Kawabata et al., 1996). Fagocitosis La fagocitosis es un proceso realizado por clulas especializadas, que tienen la propiedad de reconocer e ingerir las partculas extraas como bacterias, esporas o clulas envejecidas del propio organismo. Este elemento de inmunidad tambin se ha conservado en la escala evolutiva de los animales lo cual, sugiere que este mecanismo es precursor de la inmunidad innata de los vertebrados. En la mayora de las especies de crustceos se conoce que los fagocitos pueden encontrarse libres en el hemocele o en el exterior de arteriolas especios del hepatopncreas y/o en las branquias (McCumber et al., 1979; Factor y Beeckman, 1990). Los ensayos experimentales de McKay y Jenkin (1970) al inocular partculas de carbn coloidal al hemocele del cangrejo de agua dulce Parachaeraps bicarinatus y del cangrejo Carcinus

Tirosina CO 2 NH2 TH Tiase HO HO

DOPA CO 2H AADC NH2 HO HO

DA

NH2

CO 2 H NH2

Cisteina HO HO S

CO 2H NH2 CH2 CH2 CHCO 2H NH2

O Dopaquinona

Figura 1. Mecanismo propuesto de formacin de melanina en la hemolinfa de crustceos. TH: Tirosina hidroxilasa, AAD descarboxilasa de aminocidos aromticos, Tias: Tirosinasa (Tomado de Carlberg, 1992).

maenas, han permitido demostrar que lo fagocitos son las clulas principales que participan en la eliminacin de las partculas circulantes en el hemocele. El tipo de hemocito que realiza tal actividad, vara entre las diferentes especies de decpodos e incluso su reconocimiento hacia las diferentes especies de bacterianas como por ejemplo: los fagocitos del acocil P. bicarinatus y Chelax destructor, reconocen particularmente a las bacterias Gram negativas como Pseudomonas y E. coli (Tyson y Jenkin, 1974), en cambio los fagocitos de la langosta americana Homarus americanus solo fagocitan eficazmente a las bacterias Gram negativas y no a las Gram positivas, las cuales al no ser eliminadas llegan a multiplicarse en el interior del organismo (McCumber et al., 1979); en el caso de los fagocitos del cangrejo azul Calinectes sapidus, eliminan tanto a las bacterias Gram negativas como a las Gram positivas (Cassels et al., 1986). Por otra parte, en ensayos de fagocitosis in vitro, se ha logrado evaluar tambin, la participacin de ciertos factores sricos asociados a la membrana celular que favorecen a la fagocitosis. En experimentos realizados en el acocil P. bicarinatus, se ha identificado que los fagocitos poseen en la membrana factores de reconocimiento dirigidos hacia lipopolisacridos del antgeno somtico O de Salmonella abortus (Tyson y Jenkin, 1974). Los hemocitos circulantes del langostino de agua dulce M. rosenbergii poseen un doble mecanismo de reconocimiento del material extrao, uno de ellos est determinado por una lectina que presenta la misma especificidad de la lectina srica que le permite reconocer carbohidratos acetilados y posee otro mecanismo, menos eficaz que el primero pero

que no posee especificidad alguna, que le permite sin embargo fagocitar agentes patgenos (Vzquez et al., 1997a). Experimentos realizados en el cangrejo Astacus astacus, han demostrado que las bacterias de Moraxella sp. tratadas previamente con lamiranina (1,3-glucano, aislada de la pared celular de hongos) son fagocitadas mas fcilmente que las bacterias que son tratadas con otro tipo de polmero de carbohidratos (celulosa o quitina) (Sderhll et al., 1984). Por otra parte, experimentos realizados con larvas del camarn tigre Penaeus monodon, han demostrado que las larvas al ser alimentadas con dietas que contienen bacterias inactivadas de Vibrio sp., poseen una mayor resistencia a la infeccin bacteriana que el grupo control que no fue alimentado previamente con la bacteria (Bechteler y Holler, 1995). Encapsulacin La encapsulacin, es un tipo de respuesta multicelular para eliminar a las partculas extraas que no pueden ser fagocitadas o destrudas por los mecanismos humorales. Se considera que este proceso da muerte a los patgenos o por lo menos restringe su movimiento y crecimiento en la cavidad del hemocele. Ensayos in vitro, sobre la respuesta de encapsulacin en el acocil Astacus leptodactylus, se ha identificado la agrupacin de hemocitos semigranulares y la presencia de factores adhesivos alrededor de partculas mayores de 10 m de dimetro (helmintos y esporas fngicas) (Persson y Sderhll, 1987). Una reaccin similar a la encapsulacin, se ha observado tambin cuando se presenta un dao en la cutcula, en este caso, la encapsulacin

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participa como una barrera de proteccin, que previene la entrada de patgenos al msculo o al hemocele. Se ha considerado que una cpsula tpica consiste de 5 a 30 capas compactas de hemocitos, sin espacios intercelulares; el aspecto morfolgico de la cpsula en las diferentes especies de decpodos puede presentar una ligera variacin en la extensin de las clulas, la necrosis celular, la presencia o ausencia de melanina y la cantidad de material extracelular. Entre los mecanismos de regulacin del crecimiento de la cpsula, se ha identificado a una descarboxilasa la cual, decrece gradualmente en concentracin hacia la periferia de la cpsula. Mediante anlisis histoqumicos, se ha demostrado que los hemocitos que participan en la encapsulacin, presentan mucopolisacridos cidos o neutros y glicoprotenas (Ratner and Vinson, 1983). Tericamente, la muerte celular de los organismos encapsulados va a estar dada por la disminucin de la concentracin de oxgeno y la participacin de hidrolasas o por la accin txica de quinonas (Persson y Sderhll, 1987; Durliat, 1985). El reconocimiento especfico de lo extrao en decpodos. Un aspecto fundamental en el desarrollo de la inmunidad en los invertebrados es la habilidad de cada especie para distinguir entre lo propio y lo extrao. Desde los organismos unicelulares, se han descrito molculas con una funcin de reconocimiento. Estas protenas, que han sido consideradas como un precursor funcional de los anticuerpos, son un grupo de protenas denominadas genricamente lectinas (del latin legere: buscar o escoger). Las lectinas tienen la propiedad de reconocer de manera especfica a los carbohidratos de superficie de membranas o de pared bacteriana y, por lo tanto llegan a inducir aglutinacin de estas clulas o bien, desencadenar diversos eventos celulares como la fagocitosis, actuando como opsonina (Bayne, 1990). La presencia de lectinas en el suero de los crustceos decpodos ha sido identificada en prcticamente todos los crustceos, sin embargo lectinas con caractersticas estructurales y especificidad idntica a las lectinas sricas han sido identificadas en la membrana de los hemocitos, as como en grnulos citoplsmaticos, sugiriendo que las lectinas son sintetizadas por los hemocitos y posteriormente liberadas al hemocele. De esta manera las lectinas que permanecen en la superficie de membrana participan en el reconocimiento hacia lo extrao (Mullainadhan y Renwrantz, 1986; Vzquez et

TABLA III ESPECIFICIDAD DE LAS LECTINAS DE DECPODOS POR CARBOHIDRATOS. _______________________________________________________________________

- Macrobrachium rosenbergii - Cancer antennarius - Penaeus californiensis - Homarus americanus - Callinectes danae - C. sapidus - Liocarcinus depurator 9-O-acetil silico* + 9.8 37 70 Vzquez et al.,1993 Ravindranath et al.,1985 Vargas-Albores et al., 1993. Hall y Rowlands, 1974

9-O/4-O-acetil silico* + GlcNAc/GalNAc Acido silico* Acido silico* Acido silico* 9-O-acetil silico + + + +

ND 35

ND Brown et al., 1968 100 Cassels et al., 1986. 38 Fragkiadakis y Stratakis 1997

_______________________________________________________________________ GlcNAc=N-acetil-D-glucosamina; GalNAc=N-acetil-D-galactosamina; *el Acido silico= cido N-acetil-neuramnico; ND= no determinado.

al., 1997b), como mediador de la cooperacin celular o incluso en el transporte de carbohidratos. Ensayos in vitro, han permitido identificar que la especificidad de las lectinas de los decpodos hacia carbohidratos est dirigida principalmente hacia carbohidratos N-acetilados como cido N-acetil-neuramnico (cido silico), N-acetil-D-glucosamina y N-acetilD-galactosamina, adems la mayora de las lectinas reportadas en este grupo son dependientes de iones calcio y/o magnesio (Tabla III); de manera interesante las lectinas identificadas en el langostino Macrobrachium rosenbergii, en Cancer antennarius y en Liocarcinus depurator poseen especificidad por residuos de cido silico substitudos por grupos Oacetilados (Ravindranath et al., 1985; Vzquez et al., 1993 y 1994; Fragkiadakis y Stratakis, 1997). Hasta el momento no se ha logrado identificar ninguna relacin estructural de las lectinas con los anticuerpos ya que las lectinas estn conformadas por un nmero diverso de unidades proticas y cuyo peso molecular tambin vara entre cada especie (Tabla III); sin embargo, como se indica las lectinas de un grupo animal en particular, parecen haber conservado bsicamente la capacidad de reconocer e interactuar con estructuras de carbohidrato muy semejantes. Estos datos sugieren que en este grupo la especificidad ha sido conservada evolutivamente, sin embargo otros grupos de invertebrados como los moluscos no poseen esta caracterstica ya que en este grupo se han identificado lectinas con especificidad por un amplio espectro de carbohidratos (Renwrantz,1986; Vasta, 1992; Arreguin-Espinoza et al., 1997). El reconocimiento especfico de estructuras carbohidrato, permite que diversas bacterias que poseen estos determinantes en la pared o la cpsula, sean identificadas y aglutinadas; la lec-

tina del langostino M. rosenbergii reconoce a los grupos O-acetilados de los carbohidratos de Aeromona y Bacilus cereus (Vzquez et al, 1994 y 1996) y por su parte la lectina de Carcinoscorpius rotunda cauda identifica a los lipopolisacridos de Escherichia coli, lo que permite que las lectinas aglutinen estas bacterias (Dorai et al., 1982). Perspectivas Los invertebrados carecen de una respuesta inmune humoral basada en anticuerpos y, de una respuesta celular basada en clulas especializadas como los linfocitos por lo que aparentemente, carecen de una especificidad y memoria inmunolgica. En los decpodos y en otros artrpodos, la presencia del caparazn o exoesqueleto representa la barrera externa de proteccin ante la constante amenaza de patgenos, pero su inmunidad est basada en hemocitos con capacidad de reconocer material extrao por medio de lectinas para fagocitarlo o encapsularlo; a pesar de que la respuesta celular en estos organismos es bastante limitado, ya que en los crustceos se han logrado definir solo tres tipos de grupos celulares diferentes morfolgica y funcionalmente (Vzquez et al., 1997b). Los niveles de respuesta varan entre las diferentes especies de crustceos, por ejemplo: Penaeus setiferus, P. vannamei y P. chinensis, son susceptibles al Sndrome de Taura, no as P. aztacus y P. duodarum (Overstreet et al., 1997), por lo cual se considera que ciertos factores fisiolgicos contribuyen de manera importante en la inmunidad de estas especies tales como: el estado de desarrollo, etapa cercana a la ecdisis, su adaptacin al medio acutico en el que se desarrolla (salino, esterosalino o dulceacucola) y, a las condiciones de estrs que sufren los or-

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ganismos al ser cultivados de manera extensiva. Es de gran inters, el identificar la estructura y la secuencia de los factores sricos, as como el realizar estudios sobre la biologa molecular de estas protenas, con la finalidad de determinar la organizacin y restriccin gentica en la sntesis de estas protenas, as como el inducir la regulacin de los mecanismos de inmunidad a las especies susceptibles a enfermedades que llegan a causar merma en la produccin, y determinar su relacin filogentica en la escala evolutiva.
AGRADECIMIENTOS

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Este trabajo fue financiado por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologa (Ref: 26068-N) y la Universidad Nacional Autnoma de Mxico, Programa PAPIIT, Mxico.

REFERENCIAS

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NOV - DEC 1998, VOL. 23 N 6