Captulo

Mutualismo

SUMARIO
SUMARIO Conceptos 400 Discusin de conceptos: mutualismo en plantas 400 Discusin de conceptos: mutualismo en corales 409 Discusin de conceptos: evolucin del mutualismo 413 Aplicaciones y herramientas: los mutualismos y el hombre 415 Resumen 419 Preguntas de repaso 420 Lecturas recomendadas 420 En la red 421

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Mutualismo

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as interacciones positivas entre especies se encuentran por toda la biosfera. Un colibr vuela entre las ores rojas de una planta que crece en los bordes de un claro del bosque. Al introducir su pico en una or, aleteando para sorber el nctar, la cabeza del colibr roza las anteras de la or y recoge polen (g. 15.1). Este polen ser depositado en los estigmas de otras ores cuando el colibr vaya a recolectar su racin de nctar. Este pjaro dispersa el polen de la planta a cambio de nctar. Bajo tierra se encuentra otra asociacin. Las races de la planta polinizada por el colibr estn ntimamente conectadas con hongos en una asociacin denominada micorriza. Las hifas del hongo micorrcico se extienden alrededor de las races, aumentando la capacidad de la planta para recolectar nutrientes del ambiente. A cambio de los nutrientes, la planta entrega azcares y otros productos fotosintticos a su compaero fngico. Mientras tanto, en las proximidades, sobre el suelo, un ciervo entra en el claro del bosque y deambula alrededor de la planta visitada recientemente por el colibr. El ciervo mordisquea metdicamente la planta hasta ras de suelo, mastica suavemente la materia vegetal, y despus se la traga. Cuando la materia vegetal entra en el estmago del ciervo, es atacada por diversos protozoos y bacterias. Estos microorganismos descomponen y liberan energa de compuestos como la celulosa, que la propia maquinaria enzimtica del ciervo no es capaz de digerir. A cambio, los protozoos y bacterias reciben un continuo suministro alimenticio a partir de las actividades de alimentacin del ciervo, adems de un lugar clido y hmedo en el que vivir. stos son ejemplos de mutualismo, es decir, de interacciones entre individuos de especies diferentes que benecian a ambos. Algunas especies pueden vivir sin sus respectivos mutualistas y entonces la relacin se denomina mutualismo facultativo. Otras especies son tan dependientes de la relacin mutualista que no pueden vivir en su ausencia. Una relacin as es un mutualismo obligado. Es un hecho curioso que, aunque observadores de la naturaleza tan precoces como Aristteles reconocieron tales mutualismos, las interacciones mutualistas han recibido mucha menos atencin por parte de los eclogos que la recibida por la competencia o la explotacin. Reeja esta falta de atencin la rareza del mutualismo en la naturaleza? Como se ver en este captulo, el mutualismo est prcticamente en todas partes. El mutualismo puede ser frecuente, pero es importante? Contribuye considerablemente a la integridad ecolgica de la biosfera? La respuesta a ambas preguntas es s. Sin mutualismo, la biosfera sera completamente diferente. Si se eliminaran algunos de los mutualismos ms destacados de la biosfera, cules podran ser las consecuencias? Una Tierra sin mutualismo carecera de corales formadores de arrecifes tal como los conocemos, de manera que la Gran Barrera de Coral, la estructura biolgica ms grande de la Tierra, no existira en ese mundo hipottico. Tambin quedaran eliminados todos los atolones de coral que salpican los ocanos tropicales, adems de todos los arrecifes marginales. Las profundida-

Figura 15.1
de or en or.

Los colibres que se alimentan de nctar transportan el polen

des marinas no tendran peces o invertebrados bioluminiscentes. Adems, los oasis de vida abisales asociados con surgencias hidrotermales del suelo ocenico, descubiertos hace slo dos dcadas (vase captulo 6) quedaran reducidos a especies microbianas no mutualistas. En tierra, no habra plantas polinizadas por animales: ni orqudeas, ni girasoles, ni manzanas. Los propios polinizadores tambin habran desaparecido: ni abejorros, ni colibres, ni mariposas monarca. Tambin desapareceran todos los herbvoros que dependen de plantas polinizadas por animales. Sin mutualismo entre plantas y animales, los bosques tropicales lluviosos, el bioma terrestre ms diverso del planeta, tampoco existiran. Muchas plantas polinizadas por el viento persistiran, pero muchas de estas especies tambin se veran considerablemente afectadas dado que aproximadamente el 90% de todas las plantas forman micorrizas. Aquellas plantas capaces de sobrevivir sin hongos micorrcicos quedaran probablemente restringidas a los suelos ms frtiles. Incluso si permanecieran en ese mundo hipottico plantas polinizadas por el viento y sin micorrizas, no existiran enormes manadas de ungulados africanos, ni caballos, ni elefantes, camellos o incluso conejos u orugas. Habra pocos herbvoros que se alimentaran de las plantas restantes, ya que herbvoros y detritvoros dependen de microorganismos para tener acceso a la energa y nutrientes contenidos en los tejidos vegetales. Los carnvoros desapareceran junto con los herbvoros. Y as podramos continuar. Una biosfera sin mutualismo estara biolgicamente empobrecida.

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Seccin IV

Interacciones

Sin embargo, el empobrecimiento que seguira a la eliminacin del mutualismo sera ms grave de lo que cabra esperar. Lynn Margulis y Ren Fester (1991) han acumulado pruebas convincentes de que todos los eucariotas, tanto los auttrofos como los hetertrofos, se originaron como asociaciones mutualistas entre organismos diferentes. Los eucariotas somos, segn parece, el producto de relaciones mutualistas tan antiguas que nuestros compaeros se han convertido en orgnulos celulares (p. ej., mitocondrias y cloroplastos) cuyos orgenes mutualistas no han sido reconocidos hasta hace poco. Por lo tanto, sin mutualismo todos los eucariotas, desde el Homo sapiens hasta los protozoos, desapareceramos y la historia de la vida en la Tierra y la riqueza biolgica se atrasara unos 1400 millones de aos. Pero volviendo al presente, se acepta que el mutualismo es parte esencial de la naturaleza y se analizarn los conocimientos actuales sobre ecologa del mutualismo. La primera parte de este breve anlisis hace hincapi en estudios experimentales. Despus, en la ltima parte del captulo, se examinan algunos de los enfoques tericos del estudio del mutualismo.

(a)

CON CEPTOS CONCEPTOS

Las plantas se benecian de asociaciones mutualistas con una amplia variedad de bacterias, hongos y animales. Los corales formadores de arrecifes dependen de relaciones mutualistas con algas y animales. Tericamente, se desarrollar mutualismo all donde sus benecios superen a sus costes.
(b)

Figura 15.2 Asociaciones mutualistas entre hongos y races de plantas: (a) endomicorriza teida de manera que las estructuras fngicas aparecen en azul; y (b) ectomicorrizas, que proporcionan un aspecto blanquecino a estas races.

Funcionamiento de plantas y hongos micorrcicos

D I S C DE U CONCEPTOS SIN DISCUSIN

Mutualismo en plantas
Las plantas se benecian de asociaciones mutualistas con una amplia variedad de bacterias, hongos y animales.

Las plantas son el centro de relaciones mutualistas que proporcionan benecios: desde la jacin del nitrgeno y la absorcin de nutrientes hasta la polinizacin y dispersin de las semillas. No es exagerado decir que la integridad de la porcin terrestre de la biosfera depende del mutualismo centrado en las plantas. Sin embargo, para entender el grado en que la integridad ecolgica puede depender de estas relaciones, son necesarios estudios de observacin y experimentos cuidadosos. A continuacin se presentan algunos estudios de micorrizas.

El registro fsil muestra que las micorrizas surgieron pronto en la evolucin de las plantas terrestres, quiz hace 400 millones de aos. Con la evolucin, se ha establecido una relacin mutualista entre plantas y hongos en la que los hongos micorrcicos proporcionan a las plantas un mayor acceso a nutrientes inorgnicos, al tiempo que se alimentan de los exudados de sus races. Los dos tipos ms frecuentes de micorrizas son: (1) endomicorrizas (o micorrizas arbusculares), en las que el hongo micorrcico produce arbsculos, lugares de intercambio entre la planta y el hongo, hifas, lamentos fngicos, y vesculas, rganos fngicos de almacenamiento de energa dentro de las clulas del crtex de la raz; y (2) ectomicorrizas, en las que el hongo forma un manto que envuelve las races y una estructura parecida a una red alrededor de las clulas de la raz (g. 15.2). Las micorrizas son especialmente importantes al incrementar el acceso de la planta al fsforo y otros nutrientes inmviles (nutrientes que no se disuelven fcilmente en el suelo), como el cobre y el zinc, adems de nitrgeno y agua.

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Mutualismo

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Agropyron con micorrizas mantena un potencial hdrico en las hojas ms alto durante todo un caluroso da de verano.

La eliminacin de micorrizas reduce la tasa de transpiracin del trbol rosa.

0 Potencial hdrico de las hojas (MPa)

Alta

Con micorrizas Medioda

3 Sin micorrizas 4 07:00 10:00 Horas 13:00 16:00

Tasa de transpiracin Baja Con micorrizas Condiciones Sin micorrizas

Figura 15.3

Inuencia de las micorrizas en el potencial hdrico de las hojas de la hierba Agropyron smithii (datos de Allen y Allen, 1986).

Figura 15.4 Efecto de la eliminacin de las hifas micorrcicas en la tasa de transpiracin del trbol rosa (datos de Hardie, 1985).

Micorrizas y balance hdrico en las plantas

Los hongos micorrcicos parecen aumentar la capacidad de muchas plantas para obtener agua del suelo. Edie Allen y Michael Allen (1986) estudiaron cmo inuan las micorrizas en las relaciones hdricas de la hierba Agropyron smithii, comparando los potenciales hdricos en las hojas de las plantas con y sin micorrizas. La gura 15.3 muestra que Agropyron con micorrizas mantiene potenciales hdricos en sus hojas ms altos que sin ellas. Esto quiere decir que, en condiciones similares de humedad del suelo, la presencia de micorrizas ayuda a la hierba a mantener un mejor estado hdrico. Demuestra esta comparacin que las micorrizas son directamente responsables del mayor potencial hdrico en las hojas de la hierba con micorrizas? No, no lo hace. Estos potenciales hdricos ms altos pueden ser un efecto indirecto de un mayor crecimiento de la raz resultado del mayor acceso al fsforo proporcionado por las micorrizas. Las plantas con un mayor acceso al fsforo pueden desarrollar races ms ecaces en cuanto a extraccin y conduccin del agua; pero el hongo micorrcico puede no estar directamente implicado en la obtencin de agua del suelo. Kay Hardie (1985) comprob directamente esta hiptesis con una ingeniosa manipulacin experimental del crecimiento vegetal y de las micorrizas. En primer lugar, cultiv trbol rosa, Trifolium pratense, con y sin micorrizas, en condiciones en las que su crecimiento no estaba limitado por la disponibilidad de nutrientes. Estas condiciones produjeron plantas con supercies foliares y proporciones raz:parte area semejantes. Con estas condiciones cuidadosamente controladas, el trbol rosa con micorrizas mostraba tasas de transpiracin ms altas que las plantas sin micorrizas.

Hardie avanz en su estudio eliminando las hifas de hongos micorrcicos de la mitad de los trboles rosas que las tenan. Control los posibles efectos secundarios de su manipulacin utilizando un tinte que marcara los posibles daos en la raz y manejando y trasplantando todas las plantas estudiadas, incluyendo las del grupo control. La eliminacin de las hifas redujo considerablemente las tasas de transpiracin (g. 15.4), lo que indica un papel directo de los hongos micorrcicos en las relaciones hdricas de las plantas. Hardie sugiere que dichos hongos mejoran las relaciones hdricas de las plantas proporcionndoles un contacto ms extenso con la humedad en la zona radicular, y supercie extra para la absorcin de agua. Hasta aqu, parece que las plantas se benecian siempre de las micorrizas. Pero puede que no sea ste el caso. Las condiciones ambientales pueden alterar el balance de benecios entre plantas y hongos micorrcicos.

Disponibilidad de nutrientes y balance del mutualismo

Las micorrizas suministran nutrientes inorgnicos a las plantas a cambio de glcidos, pero no todos los hongos micorrcicos proporcionan nutrientes a sus plantas hospedadoras con igual tasa. La relacin entre el hongo y la planta oscila del mutualismo al parasitismo, dependiendo de la situacin ambiental y de las especies micorrcicas o incluso de las cepas dentro de stas. Nancy Jonson (1993) llev a cabo una serie de experimentos diseados para determinar si la fertilizacin puede seleccionar hongos micorrcicos menos mutualistas. Antes de pasar a la discusin de sus experimentos, es necesario preguntarse qu signica una asociacin menos mutualista. En

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Seccin IV

Interacciones

general, una relacin menos mutualista sera aquella en la que se produjera un mayor desequilibrio en los benecios de los compaeros mutualistas. En el caso de las micorrizas, un hongo micorrcico menos mutualista sera aquel capaz de recibir una cantidad igual o mayor de productos fotosintticos a cambio de una menor cantidad de nutrientes. Jonhson seal que existen varias razones para predecir que la fertilizacin debera favorecer a los hongos micorrcicos menos mutualistas. La primera es que las plantas varan la cantidad de glcidos solubles en el exudado de sus races en funcin de la disponibilidad de nutrientes. Liberan ms glcidos solubles en estos exudados cuando crecen en suelos pobres en nutrientes, mientras que la cantidad de glcidos disminuye en los exudados cuando aumenta la fertilidad del suelo. En consecuencia, la fertilizacin del suelo favorecera a las cepas, o especies, de hongos micorrcicos capaces de vivir en un ambiente pobre en glcidos. Johnson sugiri que los hongos micorrcicos capaces de colonizar plantas que liberan escasas cantidades de glcidos sern probablemente aquellos ms agresivos en su adquisicin de estos glcidos desde las plantas hospedadoras, quiz a expensas del rendimiento de stas. Abord esta posibilidad utilizando una mezcla de observaciones de campo y experimentos de invernadero. En la primera fase de su proyecto, Johnson investig la inuencia de los fertilizantes inorgnicos en los tipos de hongos micorrcicos encontrados en el suelo. Recogi suelos de 12 parcelas experimentales de un terreno en el rea de Historia Natural de Cedar Creek, en el centro de Minnesota, cuyo uso agrcola haba sido abandonado haca 22 aos. Seis de las parcelas del estudio haban sido fertilizadas con compuestos inorgnicos durante 8 aos antes del experimento de Johnson, mientras que las otras seis no haban recibido fertilizantes durante el mismo periodo. Johnson tom muestras de las poblaciones de hongos micorrcicos de suelos fertilizados y sin fertilizar, y demostr que la composicin de los hongos difera considerablemente. De las 12 especies micorrcicas que se encontraban en las muestras, los suelos no fertilizados mantenan densidades ms altas de tres hongos, Gigaspora gigantea, G. margarita y Scutellispora calospora, mientras que los no fertilizados mantenan densidades mayores de una especie, Glomus intraradix. Las esporas de G. intraradix constituan ms del 46% de las esporas recuperadas de los suelos no fertilizados, pero slo el 27% de las recuperadas de los suelos no fertilizados. Johnson utiliz experimentos de invernadero para valorar cmo podran afectar estas diferencias en la composicin de hongos micorrzicos al rendimiento vegetal. Eligi la gramnea Andropogon gerardii como planta de estudio para estos experimentos debido a que es autctona del rea de Historia Natural de Cedar Creek y est bien adaptada a los suelos pobres en nutrientes de la zona. Coloc plntulas de esta especie en macetas que contenan 980 g de una mezcla 1:1 de sustrato arenoso estril del rea de Historia Natural de Cedar Creek y arena lavada de ro. Johnson aadi una mezcla compuesta por otros microorganismos del suelo habitantes de las parcelas de estudio tanto fertilizadas como no fertilizadas.

Pregunta: selecciona la fertilizacin del suelo a hongos micorrcicos menos mutualistas? Diseo experimental Dos fuentes de hongos micorrcicos Suelo no fertilizado 15 g 15 g
do iza

Suelo fertilizado
15 g

15

15 g

do eriliza Est

erilizado Est

lizado teri Es

Tratamientos experimentales

Hongos micorrcicos de suelo no fertilizado

Este ril

Hongos micorrcicos de suelo fertilizado

Sin hongos micorrcicos

Comparacin: crecimiento, proporcin raz:fraccin area, y nmero de inflorescencias producidas por los tres tratamientos.

Figura 15.5

Diseo experimental para comprobar los efectos a largo plazo de la fertilizacin en tierras agrcolas sobre las interacciones entre hongos micorrcicos y plantas.

Prepar esta mezcla lavando con agua desionizada una muestra compuesta por suelo de todas las parcelas, tanto las fertilizadas como las no fertilizadas, y haciendo pasar esta agua a travs de un ltro de 25 m. Johnson aadi a cada maceta un inculo micorrcico de 30 g de suelo de alguno de estos tres tipos: (1) un inculo fertilizado con 15 g de suelo de parcelas fertilizadas mezclado con 15 g de suelo no fertilizado esterilizado; (2) un inculo no fertilizado con 15 g de suelo de parcelas no fertilizadas mezclado con 15 g de suelo fertilizado esterilizado; o (3) un inculo no micorrcico consistente en 30 g de una mezcla esterilizada de suelos de parcelas fertilizadas y no fertilizadas. Los dos primeros inculos actuaban como una fuente de hongos micorrcicos para la colonizacin de Andropogon. El diseo del experimento de Johnson aparece resumido en la figura 15.5. Por qu prepar Johnson sus inculos mezclando suelos esterilizados y no esterilizados de las zonas de estudio fertilizadas y no fertilizadas? Lo hizo as para controlar la posibilidad de que algn factor no biolgico, como un oligoelemento nutritivo, pudiera tener un efecto apreciable en el crecimiento de la planta en alguno de los dos tipos de suelo. El inculo completamente esterilizado actuaba como control para valorar el crecimiento de las plantas en ausencia de micorrizas. Por qu el control de Johnson consista en suelo esterilizado compuesto por todas las zonas de estudio? De nuevo, tena que evitar la posibilidad de que los propios suelos sin hongos micorrcicos pudieran afectar al rendimiento de la planta.

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Mutualismo

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A continuacin, a las macetas se les asign uno de cuatro tratamientos nutricionales en los que Johnson (1) no aadi nutrientes complementarios (Nada), (2) aadi slo fsforo (+P), (3) aadi slo nitrgeno (+N), o (4) aadi tanto nitrgeno como fsforo (+N+P). El sustrato arenoso del rea de Historia Natural de Cedar Creek contena una concentracin bastante baja de nitrgeno pero concentraciones bastante ms altas de fsforo. La adicin de nutrientes se ajust de tal forma que los tratamientos ofrecieran concentraciones de nitrgeno y fsforo comparables con las de la capa supercial del suelo de las parcelas de estudio fertilizadas. Johnson recolect cinco rplicas de cada uno de los tratamientos en dos momentos distintos: a las 4 semanas, cuando Andropogon estaba creciendo activamente, y a las 12.5 semanas, cuando el pasto estaba completamente crecido. En cada recoleccin midi diversos aspectos del rendimiento vegetal: altura de la planta, fraccin area y masa de la raz; y a las 12.5 semanas registr tambin el nmero de inorescencias por planta. A las 12.5 semanas, la masa de la fraccin area se haba visto inuida de forma signicativa por los suplementos de nutrientes y por el hecho de que las plantas tuvieran o no micorrizas, pero no por la fuente del inculo micorrcico (g. 15.6). La mayor masa area era la del tratamiento con doble suplemento de nutrientes (+N+P), algo menor con el suplemento de nitrgeno (+N), y muy escasa con los otros dos tratamientos (Nada y +P). La gura 15.6a tambin indica una inuencia indudable de las micorrizas en el crecimiento. La masa de la parte area era considerablemente mayor en las plantas con micorrizas para todos los tratamientos con nutrientes. Los suplementos de nutrientes y las micorrizas tambin inuan considerablemente en las proporciones raz:fraccin area (g. 15.6b). Como se vio en el captulo 6, las plantas invierten de forma diferente en races y partes areas dependiendo de la disponibilidad de nutrientes y de luz. Tambin parece que la variacin en esta inversin se dirige a aumentar las reservas de recursos en situaciones de escasez. Por ejemplo, en ambientes pobres en nutrientes, muchas plantas invierten desproporcionadamente en races, y por lo tanto tienen altas proporciones raz:fraccin area, que disminuyen con el incremento en la disponibilidad de nutrientes. Los resultados de los experimentos de Johnson son coherentes con esta generalizacin. Las mayores proporciones raz:fraccin area eran las de los tratamientos sin suplementos de nitrgeno (Nada y +P) y las menores las de los tratamientos con suplementos de nitrgeno (+N y +N+P). En otras palabras, la mayor inversin de la planta en races con los tratamientos pobres en nitrgeno sugiere una mayor limitacin de nutrientes que en el caso de los tratamientos ricos en nitrgeno. A continuacin se ahondar en los resultados de Johnson, en los que se encuentran pruebas de un aumento de la disponibilidad de nutrientes en las plantas con micorrizas. En los tratamientos +N y Nada, las proporciones raz:fraccin area eran considerablemente menores en plantas con micorrizas (g. 15.6b). Estas plantas invierten menos en races, lo que sugiere que tienen un mayor acceso a los nutrientes. Aqu tam-

bin se observa un indicio de que la fuente del inculo inuye de forma signicativa en la eciencia de la planta. Las plantas en tratamiento +N+P que fueron inoculadas con suelos de las parcelas no fertilizadas tenan proporciones raz:fraccin area ligeramente menores que aquellas inoculadas con suelo de parcelas fertilizadas. Estas menores proporciones sugieren que los hongos micorrcicos de suelos no fertilizados estaban suministrando ms nutrientes a sus compaeros vegetales, permitiendo a las plantas invertir una mayor cantidad de su presupuesto energtico en tejidos fotosintticos por encima del suelo. La produccin de inorescencias proporciona la prueba ms slida de un efecto de la fuente del inculo sobre el crecimiento de la planta (g. 15.6c). Andropogon produca inorescencias slo en los tratamientos con suplementos de nitrgeno (+N y +N+P). Dentro de estos tratamientos, las plantas

(a) 7 Masa de la fraccin area (g) 6 5 4 3 2 1 0 (b) 5 Proporcin raz:fraccin area 4 3 2 1 0

Andropogon con micorrizas creca hasta alcanzar un tamao mayor en los cuatro niveles de nutrientes. Fuente de hongos micorrcicos Ninguna Suelo no fertilizado Suelo fertilizado

Nada

+P

+N

+N+P

La adicin de nutrientes y la inoculacin de hongos micorrcicos reducan las proporciones raz:fraccin area.

Nada (c) Nmero de inflorescencias/planta 12 10 8 6 4 2 0 Nada

+P

+N

+N+P

La adicin de nutrientes y la inoculacin de hongos micorrcicos tambin aumentaban la produccin de flores. Las plantas con hongos micorrcicos de suelos no fertilizados producan ms inflorescencias. Las plantas de dos grupos no florecan

+P +N Nutrientes aadidos

+N+P

Figura 15.6 Efecto de la adicin de nutrientes y micorrizas sobre la gramnea Andropogon gerardii (datos de Johnson, 1993).

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Seccin IV

Interacciones

con micorrizas producan el mayor nmero de inorescencias. Adems, Andropogon inoculado con hongos micorrcicos de las parcelas no fertilizadas, y sometido al tratamiento +N+P, produca el mayor nmero de inorescencias. En resumen, el estudio de Johnson proporciona dos bloques de pruebas que tienen que ver con la pregunta planteada al comienzo de su estudio: puede la fertilizacin de suelos seleccionar hongos micorrcicos menos mutualistas? En primer lugar, en las primeras fases de su experimento, los Andropogon inoculados con suelo fertilizado tenan menor masa de raz que aquellos inoculados con suelo no fertilizado. En segundo lugar, los Andropogon inoculados con suelos no fertilizados producan ms inorescencias que los inoculados con suelos fertilizados. En otras palabras, los Andropogon inoculados con hongos micorrcicos de suelos no fertilizados mostraban un crecimiento radicular ms rpido cuando eran plantas jvenes y se reproducan a mayor velocidad cuando maduraban. Estos resultados sugieren que las plantas reciben ms benecios de la asociacin con los hongos micorrcicos de suelos no fertilizados. Los estudios simultneos de Johnson indican los mecanismos que producen estas pautas. Parece que la modicacin del ambiente nutricional altera el balance mutualista, una inuencia potencialmente importante para la prctica agrcola. Las plantas establecen una amplia variedad de mutualismos con muchos otros organismos. Uno de ellos implica asociaciones que coneren proteccin frente a explotadores y competidores. Escribiendo sobre la historia natural del mutualismo, Daniel Janzen (1985) inclua los mutualismos de proteccin planta-hormiga como una de sus categoras generales de mutualismo. El propio Janzen (1966, 1967a, 1967b) es responsable del estudio de uno de los mutualismos de este tipo mejor conocidos, el mutualismo obligado entre hormigas y acacias corngeras en Amrica Central.

Hormigas y acacias corngeras

Las hormigas mutualistas con acacias corngeras son miembros del gnero Pseudomyrmex de la subfamilia Pseudomyrmecinae. Esta subfamilia de hormigas est dominada por gneros y especies que han desarrollado estrechas relaciones con plantas vivas. Las especies de Pseudomyrmex generalmente se asocian con rboles y muestran diversas caractersticas que Janzen sugiri estaran relacionadas con la vida arbrea. Suelen ser corredoras rpidas y giles, tienen buena visin y se alimentan de forma independiente. A esta lista, las especies de Pseudomyrmex asociadas con acacias corngeras, u hormigas de las acacias, aaden un comportamiento agresivo hacia la vegetacin y los animales que entren en contacto con su rbol hospedador, un mayor tamao de colonia y 24 horas de actividad fuera del hormiguero. Esta combinacin de caractersticas supone que cualquier herbvoro que intente buscar alimento en una acacia ocupada por hormigas se encontrar con un gran nmero de defensoras rpidas, giles y muy agresivas, y tendr este

recibimiento independientemente del momento del da que elija para alimentarse. Janzen enumer seis especies de Pseudomyrmex con una relacin mutualista obligada con acacias espinosas y alude a tres especies ms, an no descritas. Su trabajo experimental se centr principalmente en una especie, Pseudomyrmex ferruginea. En todo el mundo, el gnero Acacia incluye ms de 700 especies. Distribuidas por todas las regiones tropicales y subtropicales del mundo, las acacias son especialmente comunes en los ambientes tropicales y subtropicales ms secos. Las acacias espinosas, que forman mutualismos obligados con especies de Pseudomyrmex se limitan al Nuevo Mundo, donde se distribuyen desde el sur de Mxico por toda Amrica Central, y en Venezuela y Colombia al norte de Sudamrica. De un lado a otro de esta regin, las acacias espinosas se dan principalmente en tierras bajas de hasta 1500 m de altitud, en zonas con una estacin seca de 1 a 6 meses de duracin. Estas acacias muestran varias caractersticas relacionadas con su asociacin obligada con las hormigas, como espinas hipertroadas con una mdula blanda y fcil de excavar; produccin de hojas todo el ao; nectarios foliares dilatados; y modicacin de los extremos de cada foliolo en forma de fuentes de alimento concentrado denominadas cuerpos beltianos. Las espinas proporcionan espacio vital, mientras que los nectarios foliares suministran una fuente de azcares y lquidos. Los cuerpos beltianos son fuente de aceites y protenas. Las hormigas residentes protegen enrgicamente estos recursos contra la usurpacin de cualquier otro contendiente, incluyendo otras plantas. La detallada historia natural de Janzen sobre la interaccin entre la acacia corngera y las hormigas describe un rico panorama de benecios mutuos para ambos socios (g. 15.7). Las hormigas reinas Pseudomyrmex recin apareadas vuelan y recorren la vegetacin buscando plntulas o brotes de acacia desocupados. Cuando una reina encuentra una acacia sin ocupar, excava una entrada en una de sus espinas verdes o utiliza una previamente excavada por otra hormiga. Deposita enton-

Figura 15.7 Espina partida de una acacia corngera, dejando al descubierto un nido de sus hormigas mutualistas.

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Mutualismo

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ces sus primeros huevos en la espina y comienza a buscar alimento en su rbol-hospedador recin adquirido. Obtiene nctar para s misma y para sus larvas en desarrollo de los nectarios foliares y alimento slido adicional de los cuerpos beltianos. Con el paso del tiempo, aumenta el nmero de obreras en la nueva colonia, y mientras ellas se ocupan de todas las tareas de la colonia, la reina adquiere una funcin principalmente reproductiva; su abdomen se dilata y se vuelve cada vez ms sedentaria. A cambio de alimento y refugio, las hormigas protegen a las acacias del ataque de herbvoros y de la competencia de otras plantas. Las obreras tienen varias responsabilidades, incluyendo la bsqueda de alimento para ellas mismas, las larvas y la reina. Una de sus actividades ms importantes es proteger a la planta que les sirve de hogar. Las obreras atacarn, mordern y picarn a casi todos los insectos que encuentren en la planta o a cualquier herbvoro grande, como venados y vacuno, que intente alimentarse de la planta. Tambin atacarn y matarn a cualquier tipo de planta que crezca sobre su planta-hospedadora. Las obreras pican y mordisquean las ramas de otras plantas que entran en contacto con la acacia o que crecen cerca de su base. Estas actividades impiden que otras plantas crezcan cerca de la base del rbol-hospedador y evitan que otros rboles, arbustos y enredaderas le den sombra. Como consecuencia, aumenta el acceso de la acacia a la luz y a los nutrientes del suelo. Una vez que la colonia alberga al menos de 50 a 150 obreras, lo que lleva unos 9 meses, stas patrullan la planta da y noche. Alrededor de una cuarta parte de la colonia en su conjunto est activa en todo momento. Al nal, las colonias crecen tanto que ocupan todas las espinas de la acacia, y pueden incluso extenderse a acacias cercanas. La reina, sin embargo, permanece por lo general en el brote que coloniz en un principio. Cuando la colonia alcanza un tamao de unas 1200 obreras, comienza a producir un ujo ms o menos constante de individuos machos y hembras reproductivos alados, que se alejan volando para aparearse. Las reinas que van entre ellos pueden establecer con el tiempo nuevas colonias en otras acacias corngeras o en alguna de las otras acacias espinosas de Amrica Central. Las colonias pueden llegar a alcanzar una poblacin total de 30 000 obreras.

las hormigas de las acacias cortando las espinas ocupadas o recortando brotes enteros con sus hormigas. A continuacin, midi la tasa de crecimiento, la produccin foliar, la mortalidad y la densidad de poblaciones de insectos en acacias con y sin hormigas. Los experimentos de Janzen demostraron que las hormigas mejoran considerablemente el xito de la planta. Las diferencias de rendimiento probablemente fueran el resultado de una mayor capacidad para competir con otras plantas y del ataque por insectos ms agresivos a aquellas acacias sin hormigas protectoras. Los rebrotes que crecan a partir de tocones de acacias ocupadas por hormigas se alargaban siete veces ms rpido que aqullos sin hormigas (g. 15.8). Los rebrotes con hormigas eran tambin ms de 13 veces ms pesados que los que no las tenan, y tenan ms del doble de hojas y casi el triple de espinas. Los rebrotes con hormigas sobrevivan tambin el doble que los rebrotes sin hormigas (g. 15.9). Qu produce este mejor rendimiento de las acacias con hormigas? Un factor parece ser la reduccin de las poblaciones de insectos herbvoros. Janzen encontr que las acacias sin hormigas contenan ms insectos herbvoros que las acacias con hormigas (g. 15.10). Los experimentos de Janzen proporcionan pruebas slidas de que las acacias necesitan a las hormigas tanto como las hormigas necesitan a las acacias. Parece que sta es una situacin verdaderamente mutualista y obligada para ambos socios.

Conictos potenciales entre mutualistas

La mayor parte de la investigacin sobre las acacias espinosas se ha centrado en su mutualismo de proteccin por hor-

Los brotes de acacias habitados por hormigas crecieron mucho ms rpido. 120 100 Altura de la acacia (cm) 80 60 Con hormigas 40 Sin hormigas 20 0 25 de mayo 16 de junio Fecha 3 de agosto

Pruebas experimentales del mutualismo

Aunque gran parte de la historia natural de este mutualismo se conoca en la poca en que Janzen realiz sus estudios, nadie haba probado experimentalmente la solidez de sus muchos presuntos benecios. Janzen llev su trabajo ms all de la historia natural para comprobar experimentalmente la importancia de las hormigas para las acacias. Estaba claro que las hormigas necesitan a las acacias, pero necesitan las acacias a las hormigas? Los experimentos de Janzen se centraron en la inuencia de las hormigas en el crecimiento y la supervivencia de la acacia. Tambin hizo pruebas sobre la ecacia de las hormigas para mantener las acacias libres de insectos herbvoros. Elimin a

Figura 15.8

Crecimiento de la acacia corngera con y sin hormigas residentes (datos de Janzen, 1966).

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Seccin IV

Interacciones

La supervivencia de los rebrotes de acacia fue muy superior cuando estaban ocupados por hormigas. 100 90 Supervivencia (%) 80 70 60 50 40 18 de octubre 13 de marzo 10 de junio 6 de agosto Fecha Con hormigas Brotes con insectos herbvoros (%)

Los brotes de acacia sin hormigas albergan cantidades mucho mayores de insectos herbvoros.

40

30

20

10

Sin hormigas

0 Sin hormigas Condiciones Con hormigas

Figura 15.9

Supervivencia de brotes de acacia corngera con y sin hormigas residentes (datos de Janzen, 1966).

Figura 15.10

Hormigas y abundancia de insectos herbvoros en acacias corngeras (datos de Jazen, 1966).

migas. Sin embargo, estos rboles dependen de otras muchas relaciones mutualistas. Bajo tierra, sus races albergan bacterias fijadoras de nitrgeno en ndulos y tambin hongos micorrcicos. Sobre el suelo, junto a los enjambres de hormigas Pseudomyrmex que ahuyentan a los insectos herbvoros, las flores de las acacias dependen de otros insectos, principalmente abejas, para la polinizacin. Las hormigas centinelas de la acacia podran entrar en conflicto con los polinizadores de dos formas. En primer lugar, podran eliminar nctar de las flores y reducir su atractivo para los potenciales polinizadores. En segundo lugar, las hormigas podran proteger a las flores, ahuyentando a los polinizadores. Este conicto potencial entre mutualistas de las acacias espinosas atrajo la atencin de Nigel Raine, Pat Willmer y Grahan Stone (Raine, Willmer y Stone, 2002), investigadores de tres universidades britnicas diferentes. Realizaron su investigacin en la Estacin Biolgica Chamela de la Universidad Nacional Autnoma de Mxico, donde estudiaron a Acacia hindsii y su hormiga protectora, Pseudomyrmex venecus. Raine, Willmer y Stone examinaron en primer lugar la distribucin de hormigas y polinizadores para ver si se solapaban en el espacio o en el tiempo. Encontraron que la actividad tanto de las hormigas como de los polinizadores se solapaba en el tiempo. Sin embargo, aunque ambos estn activos a la vez en A. hindsii, casi nunca se solapan en el espacio. Las hormigas casi nunca visitan las inorescencias de acacia. Por qu? Estos investigadores observaron que los nectarios foliares y los cuerpos beltianos utilizados por las hormigas se encuentran en zonas de nuevo crecimiento, mientras que las ores se limitan a los brotes ms antiguos. Adems, a diferencia de las especies de acacia que no mantienen hormigas protectoras, las inorescencias de A. hindsii no producen nctar.

La falta de nctar hara a las ores menos atractivas para las hormigas de patrulla. Aun as, como los brotes nuevos y los ms antiguos pueden crecen muy prximos, los investigadores se preguntaban si existira algn otro factor evitando que las hormigas patrullaran las inorescencias de los brotes ms antiguos. Willmer y Stone (1997) haban descubierto previamente que las ores de algunas acacias africanas contienen un repelente de hormigas, as que comprobaron la presencia de ese repelente en las ores de A. hindsii. Hicieron esta prueba frotando varios tejidos de acacia sobre la corteza de ramas activamente patrulladas por hormigas. Los tejidos analizados fueron inorescencias nuevas y antiguas, hojas y brotes. Cada uno de estos tejidos fue frotado dentro de cuadrados de 3 cm marcados en la corteza de ramas patrulladas, utilizando marcadores con base acuosa. Como control, Raine, Willmer y Stone marcaron una serie de cuadrados pero no frotaron ningn tejido vegetal sobre ellos. Una vez establecidos los cuadrados control y los experimentales, los investigadores observaron a las hormigas en patrulla, anotando si entraban en tales cuadrados, control y experimentales, o si evitaban cruzarlos. La gura 15.11 muestra los resultados del experimento de bsqueda del repelente. Raine, Willmer y Stone encontraron que las inorescencias nuevas eran claramente repelentes para las hormigas y que las inorescencias antiguas, aunque repelentes, eran rechazadas con menos frecuencia. En cambio, los cuadrados frotados con hojas y brotes no eran rechazados con ms frecuencia que los controles. En resumen, los mutualismos de proteccin y polinizacin no entran en conicto en A. hindsii debido a la separacin espacial de las inorescencias y de los recursos usados por las hormigas guardianas, y porque las inorescencias de A. hindsii carecen de un

Captulo 15

Mutualismo

407

La evitacin por las hormigas indica la presencia de un repelente qumico en las inflorescencias de la acacia que no est presente en otros tejidos. 1 Proporcin de superficies evitadas

0.75

0.5

0.25

0 Nuevas Antiguas Inflorescencias Brote Tejido Hoja Control

Figura 15.11 Proporcin de hormigas que evitaban las supercies control y las frotadas con tejidos de inorescencias nuevas y antiguas, brotes y hojas de la acacia espinosa, Acacia hindsii; los valores son medias un error estndar (datos de Raine, Willmer y Stone, 2002).

atrayente potencial de hormigas (nctar) y en su lugar contienen un repelente qumico. Aunque los mutualismos de proteccin de las plantas tropicales son los ms citados, existen muchos ejemplos de mutualismo entre plantas y hormigas en zonas templadas. Una interaccin especialmente bien estudiada es la que se produce entre hormigas y el girasol Helianthella quinquenervis.

Un mutualismo de proteccin en plantas de zonas templadas

Helianthella quinquenervis vive en praderas hmedas de las Montaas Rocosas de Chihuahua, Mxico, al sur de Idaho, a altitudes variables, desde 1600 m en la parte norte de su zona de distribucin hasta 4000 m en el sur. Las hormigas son atradas por esta planta debido a que produce nctar en nectarios extraflorales, estructuras productoras de nctar situadas fuera de las flores. En el caso de Helianthella quinquenervis, los nectarios extraflorales se asocian con las brcteas involucrales, hojas modificadas que primero encierran la cabezuela floral, antes de la floracin, y luego rodean la base de la flor, despus de su apertura. Algunos de los primeros investigadores plantearon la hiptesis de que los nectarios extraflorales sirven para atraer a las hormigas, mientras que otros sugirieron que se trata principalmente de rganos excretores. El nctar extraoral producido por estas plantas es rico en sacarosa y contiene altas concentraciones de una amplia

variedad de aminocidos. As que, como las acacias espinosas estudiadas por Janzen, estos girasoles suministran alimento a las hormigas. Sin embargo, a diferencia de las acacias espinosas, esta planta no les proporciona cobijo. Este contraste es general en los mutualismos hormiga-planta de zonas templadas, en los que interviene el alimento como atrayente pero que no aportan un lugar para vivir. David Inouye y Orley Taylor (1979) registraron cinco especies de hormigas en Helianthella quinquenervis: Formica obscuripes, F. fusca, F. integroides planipilis, Tapinoma sesile y una especie de Myrmica. Estas hormigas no se asocian de forma obligada con esta planta, y pueden encontrarse cuidando dos en otras especies de plantas o incluso recolectando nctar de ores de algunas plantas. Sin embargo, Inouye y Taylor nunca las observaron recolectando nctar de ores de Helianthella quinquenervis, ni cuidando dos en esta planta. Aparentemente, el nctar extraoral producido por este girasol es recompensa suciente. Las hormigas encuentran la planta tan atractiva que Inouye y Taylor observaron hasta 40 hormigas en un solo tallo oral. Aunque el hecho de que las hormigas visiten los nectarios extraorales de Helianthella supone claramente un benecio para ellas, no es obvio que la planta reciba ningn benecio de la asociacin. Qu benecios podra conseguir esta planta teniendo hormigas rondando alrededor de sus ores y de sus capullos orales? Inouye y Taylor propusieron que las hormigas pueden proteger a las semillas en desarrollo de Helianthella de los depredadores de semillas. En el centro de las Montaas Rocosas, las semillas de esta especie son atacadas por diversos depredadores, como las larvas de dos especies de moscas de la familia Tephritidae, una mosca de la familia Agromyzidae y una polilla de la familia Phycitidae. Estos depredadores de semillas daaban ms del 90% de las semillas producidas por algunas de las ores en una de las zonas de estudio de Inouye y Taylor. La alta densidad de hormigas que puede encontrarse en una sola Helianthella tiene sin duda alguna, la capacidad de disuadir a los depredadores de semillas, pero estas mismas hormigas tambin podran interferir en la polinizacin. Sin embargo, no llega a producirse esta interferencia potencial, ya que los depredadores de semillas generalmente atacan a estas plantas antes de que estn completamente maduras y antes de que hayan formado ores liguladas, los ptalos de los girasoles, las margaritas, etc. Antes de la apertura del capullo oral, cuando las moscas tefrtidas y las de la familia Agromyzidae intentan poner sus huevos en el capullo, las hormigas que visitan los nectarios extraorales patrullan en abundante nmero la supercie completa de la or. Despus, las ores liguladas completamente formadas, que actan como atrayentes para los polinizadores (principalmente abejorros), forman un pantalla entre las brcteas involucrales y el captulo que reduce la capacidad de las hormigas para ahuyentar a los polinizadores. La cuestin planteada por Inouye y Taylor era si la presencia de hormigas en Helianthella reduce o no la tasa de ataque por los depredadores de semillas. Abordaron esta cues-

408

Seccin IV

Interacciones

60 Sin hormigas Con hormigas

La presencia de hormigas parece reducir la depredacin de las semillas de Helianthella quinquenervis. 100

La exclusin de las hormigas de Helianthella quinquenervis aumenta la depredacin de las semillas.

50 Depredacin de semillas (%)

30

Depredacin de semillas (%)

40

80

Con hormigas Sin hormigas

60

20

40

10

20

Lugar 1 Ubicacin

Lugar 2

Lugar 1

Lugar 2 Ubicacin

Lugar 3

Figura 15.12

Depredacin de las semillas de Helianthella quinquenervis con y sin hormigas (datos de Inouye y Taylor, 1979).

Figura 15.13

Efecto de la exclusin de las hormigas en las tasas de depredacin de semillas en Helianthella quinquenervis.

tin de diversas formas. En primer lugar, compararon las tasas de ataque sobre las ores cuando las hormigas estaban ausentes de forma natural. Esta comparacin demostr que las ores sin hormigas sufran una depredacin de semillas entre doble y cudruple (g. 15.12). Los investigadores tambin encontraron que el nmero medio de hormigas por tallo oral disminua con la distancia a un hormiguero, y que las plantas con menos hormigas sufran tasas ms altas de agresin a sus semillas por los depredadores. A continuacin, Inouye y Taylor llevaron a cabo un experimento en el que impedan que las hormigas se subieran a las plantas aplicando una barrera adhesiva en la base de los tallos orales. Utilizaron plantas contiguas como controles. Cmo reforzaba esta manipulacin experimental el estudio de Inouye y Taylor? Por qu no era suciente la comparacin de plantas con o sin hormigas de forma natural para valorar la inuencia de stas sobre las tasas de depredacin de semillas? Podra haber ocurrido que las ores frecuentadas por hormigas fueran visitadas menos a menudo por depredadores de semillas por alguna otra razn. De ser as, la demostracin de que las ores sin hormigas sufran una mayor depredacin de semillas poda reejar sencillamente un escaso solapamiento entre la distribucin de hormigas y la de depredadores. Los resultados del experimento de Inouye y Taylor descartan esta posibilidad (g. 15.13). En dos de sus zonas de estudio, la exclusin de hormigas de las ores produca tasas considerablemente ms altas de depredacin de semillas. Como en el mutualismo tropical entre hormigas y acacias espinosas, las hormigas asociadas con Helianthella aportan proteccin y reciben beneficios sustanciales en forma de alimento. A diferencia del sistema tropical, esta asociacin incorpora un importante grado de flexibilidad.

Esta flexibilidad puede ser un distintivo de muchos mutualismos de zonas templadas. Por qu permanece facultativa la relacin entre hormigas y Helianthella? En otras palabras, por qu no se ha producido una fuerte seleccin por un tipo de relacin obligada, como la que se da entre la acacia corngera y la hormiga P. ferruginea? Los estudios realizados por David Inouye proporcionan indicios. Este investigador estim la abundancia de Helianthella en dos parcelas de estudio durante ms de dos dcadas. Con este estudio a largo plazo, demostr que cada pocos aos las cabezas orales de los girasoles mueren a causa de heladas tardas. Desde 1974 a 1995, estos girasoles produjeron pocos captulos de ores o ninguno en 1976, 1981, 1985, 1989 y 1992 (g. 15.14). Una especie de hormiga con una relacin mutualista obligada con esta planta y que dependiera completamente de ella como fuente de nctar no sobrevivira mucho. Inouye seala que, paradjicamente, las heladas son beneciosas a la larga para Helianthella, porque reducen las poblaciones de depredadores de semillas como las moscas tefrtidas, que se quedan sin dnde depositar sus huevos cuando las fuertes heladas matan los captulos orales. En las relaciones coevolutivas entre Helianthella y sus depredadores, el ambiente fsico desempea un papel importante. En climas templados, por lo general, el ambiente fsico parece ser tan importante como las relaciones biolgicas en la determinacin de las pautas y los procesos ecolgicos. Si alguien se aventura en los mares tropicales y explora sus habitantes, pronto descubrir una amplia variedad de relaciones mutualistas al menos tan ricas como las que se han examinado hasta aqu entre plantas terrestres y sus compaeros. Los equivalentes marinos ms notables de los mutualismos de plantas terrestres son aquellos que tienen lugar en torno a los corales formadores de arrecifes.

Captulo 15

Mutualismo

409

4000 3500 3000 Nmero de captulos florales 2500 1976 2000 1500 1000 500 0 1974 Parcela superior 1981 1985 1989 1992 Las heladas tardas destruyeron los captulos florales en dos parcelas de estudio en 1976, 1981, 1985, 1989 y 1992.

Parcela inferior

1986 1989 1992 1995 Ao Figura 15.14 Variacin anual en la cantidad de captulos orales producidos por Helianthella quinquenervis en dos parcelas de la Estacin Biolgica de las Montaas Rocosas (datos cortesa de David W. Inouye).

1977

1980

1983

D I S C DE U CONCEPTOS SIN DISCUSIN

Mutualismo en corales
Los corales formadores de arrecifes dependen de relaciones mutualistas con algas y animales.

Dada la importancia del mutualismo en la vida de los corales que construyen arrecifes, parece que la integridad ecolgica de los arrecifes de coral dependiera del mutualismo. Estos arrecifes muestran una productividad y diversidad excepcionales. Estimaciones recientes calculan que el nmero de especies que se encuentran en los arrecifes de coral suma aproximadamente medio milln, y su productividad est entre las mayores de cualquier ecosistema natural. Como se vio en el captulo 3, la paradoja es que esta abrumadora diversidad y excepcional productividad se den en un ecosistema rodeado por mares tropicales pobres en nutrientes. La clave para explicar esta paradoja se encuentra en el mutualismo; en este caso, entre corales formadores de arrecifes y algas unicelulares llamadas zooxantelas, miembros del lo Dinoagellata. La mayor parte de estos organismos son fotoauttrofos unicelulares de vida libre, marinos y de agua dulce.

Zooxantelas y corales
La asociacin entre corales y zooxantelas es funcionalmente similar a la relacin entre plantas y hongos micorrcicos. Las zooxantelas viven dentro de los tejidos de los corales a densidades promedio de aproximadamente 1 milln de clulas por cent-

metro cuadrado de supercie de coral. Como las plantas, las zooxantelas reciben nutrientes de su compaero animal. A cambio, como los hongos micorrcicos, el coral recibe compuestos orgnicos sintetizados por las zooxantelas durante la fotosntesis. Uno de los descubrimientos ms esenciales con respecto a la relacin entre corales y zooxantelas es que la liberacin de compuestos orgnicos por stas es controlada por su socio coralino. Los corales inducen a las zooxantelas a liberar compuestos orgnicos con unos compuestos seal que alteran la permeabilidad de la membrana celular de las zooxantelas. Las que crecen aisladas de los corales liberan muy poca materia orgnica a su ambiente. Sin embargo, cuando son expuestas a extractos de tejidos coralinos, inmediatamente aumenta la tasa a la que liberan compuestos orgnicos. Esta respuesta parece ser una comunicacin especca mediada qumicamente entre corales y zooxantelas. stas no responden a extractos de otros tejidos animales, y dichos extractos no inducen la liberacin de molculas orgnicas por ninguna otra alga estudiada. Los corales no slo controlan la secrecin de compuestos orgnicos por parte de las zooxantelas, sino que tambin controlan la tasa de crecimiento y la densidad de la poblacin de estas algas. En los corales, las poblaciones de zooxantelas crecen a tasas de entre 1/10 y 1/100 de las observadas cuando se cultivan por separado de los corales. stos ejercen un control sobre la densidad de poblacin de las zooxantelas a travs de su inuencia sobre la secrecin de materia orgnica. Normalmente, las algas unicelulares muestran un crecimiento equilibrado, crecimiento en el que todos los componentes celulares, como nitrgeno, carbono y ADN, se acumulan a la misma tasa. Sin embargo, las zooxantelas que viven en tejidos coralinos muestran un crecimiento desequilibrado, produciendo carbono jado en mayor proporcin que otros componentes celulares. Es ms, el coral estimula a las zooxantelas a secretar del 90 al 99% de este carbono, que utiliza para su

410

Seccin IV

Interacciones

propia respiracin. El carbono secretado y desviado para su utilizacin por parte del coral podra servir, en caso contrario, para producir nuevas zooxantelas, lo que aumentara su crecimiento poblacional. Qu benecios obtienen las zooxantelas de su relacin con los corales? El principal benecio parece ser el acceso a niveles ms altos de nutrientes, especialmente nitrgeno. Los corales se alimentan de zooplancton, lo que les proporciona un modo de adquirir nutrientes, especialmente nitrgeno y fsforo. Cuando los corales metabolizan las protenas de sus presas de zooplancton, excretan amonio como producto de desecho. L. Muscatine y C. DElia (1978) demostraron que especies de coral como Tubastrea aurea, que no siempre dan refugio a zooxantelas, excretan amonio a su ambiente, mientras que otros corales como Pocillopora damicornis no excretan cantidades apreciables de amonaco (g. 15.15). Qu ocurre con el amonio producido por Pocillopora durante el metabolismo de las protenas de sus presas de zooplancton? Muscatine y DElia sugirieron que este amonio es recogido inmediatamente por las zooxantelas cuando el coral lo excreta. Adems del reciclaje interno del amonio producido por su socio coralino, las zooxantelas tambin absorben activamente amonio del agua de mar. Absorbiendo nutrientes desde el medio circundante y aportando en cambio muy pocos al mismo, los corales y sus zooxantelas acumulan gradualmente cantidades importantes de nitrgeno. De este modo, como en el bosque tropical lluvioso, grandes cantidades de nutrientes se acumulan en los arrecifes de coral y quedan retenidos en forma de biomasa viva.

Un mutualismo de proteccin en corales

El mutualismo hormiga-acacia analizado previamente tiene un sorprendente paralelismo en los arrecifes de coral. Los corales del gnero Pocillopora y Acropora hospedan a una

variedad de cangrejos de la familia Xanthidae, principalmente especies de Trapezia y Tretalia, adems de una especie de camarn pistola, Alpheus lottini. En esta relacin mutualista (g. 15.16), los crustceos protegen al coral de una amplia variedad de depredadores, mientras que el coral proporciona a sus socios crustceos refugio y alimento. Peter Glynn (1983) estudi el mutualismo coral-crustceo y encontr que las zonas este, central y oeste del Ocano Pacco contenan 13 especies de corales que estaban protegidas por crustceos mutualistas, incluyendo 17 especies de cangrejos y una especie de camarn, y todos ellos se encontraron slo en corales en lo que aparentemente constituye un mutualismo obligado. Estos crustceos protegen a los corales de diversas estrellas de mar que depredan corales, pero especialmente de ataques por la estrella de mar corona de espinas, Acanthaster planci. Al aproximarse la estrella de mar, los cangrejos se alteran notoriamente y en ese momento atacan, pellizcando y cortando las espinas y los pies ambulacrales de la estrella de mar, agarrndola y sacudindola de arriba a abajo y resistiendo sus embates. El camarn mutualista tambin ataca a la estrella de mar tijereteando las espinas y los pies ambulacrales, y haciendo un fuerte ruido seco con una pinza alargada especializada para este propsito. Este fuerte ruido seco, que ha dado al camarn del gnero Alpheus el nombre de camarn pistola, es tan intenso que aturde a los peces pequeos. Glynn utiliz experimentos de campo y de laboratorio para comprobar si esta agresin de los crustceos es ecaz para repeler los ataques de las estrellas de mar depredadoras. Realiz un experimento de campo a una profundidad de 8 a 12 m en un arrecife en Guam, donde elimin los crustceos de un grupo experimental de corales y, de este modo, ofreca a las estrellas de mar la posibilidad de elegir entre stos y un nmero igual de corales que retenan a sus compaeros crustceos. A lo largo de 2 das, las estrellas de mar atacaron los corales desprotegidos a una frecuencia mucho mayor (g. 15.17). Glynn obtuvo resultados similares en un estudio de laboratorio sobre

Los corales sin zooxantelas excretan amonio al ambiente. 30 Concentracin de amonio (M) 25 20 15 10 5 0 0 1 Horas 2 Tanque experimental conteniendo corales con zooxantelas Por el contrario, los corales con zooxantelas absorben amonio del ambiente. Tanque experimental conteniendo corales sin zooxantelas

Figura 15.15
DElia, 1978).

Zooxantelas, corales y ujo de amonio (datos de Muscatine y

Figura 15.16

El camarn pistola defender su hogar de coral de los depredadores atacantes.

Captulo 15

Mutualismo

411

100

Los corales ocupados por el camarn pistola y por cangrejos son atacados con menos frecuencia que los corales sin estos crustceos. Sin crustceos Con crustceos

80 Tasa de depredacin (%)

60

40

20

Especie 1 Especies de coral

Especie 2

Figura 15.17

Ataques sobre corales con y sin camarn pistola y cangrejos (datos de Glynn, 1983).

los corales y crustceos mutualistas de Panam, en el que las estrellas de mar atacaron al 85% de las colonias sin proteccin. Estos resultados demuestran que los crustceos mutualistas de corales aumentan considerablemente las posibilidades de que un coral se vea libre del ataque de las estrellas de mar. Las observaciones de Glynn y de John Stimson (1990) sugieren que los cangrejos mutualistas tambin protegen a los corales de otros agresores menos llamativos. Glynn observ que la presencia de cangrejos pareca mejorar el estado de los tejidos coralinos. Stimson encontr que cuando eliminaba a los cangrejos, los corales mostraban muerte tisular en los ngulos profundos de sus ramas y que estas zonas eran invadidas rpidamente por algas, esponjas y tunicados. Parece que, adems de proteger a los corales de los ataques de grandes depredadores, las actividades de los cangrejos promueven la salud e integridad de los tejidos coralinos. Si sta es una relacin mutualista, qu reciben los cangrejos a cambio de su inversin? Como las acacias espinosas, los corales suministran a sus crustceos mutualistas refugio y alimento. Los corales que albergan a los cangrejos y al camarn pistola tienen una forma de crecimiento de densas ramicaciones que ofrece cobijo, y los crustceos se alimentan del mucus producido por los corales. Las especies de Trapezia, los cangrejos que ms a menudo protegen a los corales de la familia Pocilloporidae, estimulan el ujo de mucus de los corales introduciendo sus patas en los plipos coralinos, un comportamiento que no se ha visto en ningn otro cangrejo. Los corales contienen grandes cantidades de lpidos, que constituyen del 30 al 40% del peso seco de sus tejidos, muchos de los cuales eliminan con el mucus. Esta liberacin puede constituir hasta el 40% de la produccin fotosinttica diaria de las zooxantelas. Los corales Pocilloporidae que hospedan crustceos concentran parte de sus lpidos dentro de cuerpos grasos, que tie-

nen de 300 a 500 m de largo. Glynn sugiri que los cuerpos grasos producidos por estos corales hospedadores de cangrejos protectores pueden formar parte de su relacin mutualista. Stimson comprob esta hiptesis determinando si los cangrejos inuan en la produccin de cuerpos grasos por los plipos coralinos. Realiz sus experimentos en el Instituto Hawaii de Biologa Marina en la isla Coconut de la baha de Kaneohe, Oahu, Hawai. Recogi colonias de Pocillopora de 8 a 10 cm de dimetro de la zona media de la baha de Kaneohe, las coloc en cubos de agua de mar, y las llev al laboratorio marino en la isla Coconut. All, dividi los corales en grupos experimentales y de control. Elimin los cangrejos y los camarones pistola de las colonias de coral experimentales hacindoles salir con un pequeo alambre. Despus, mantuvo separados los corales con y sin cangrejos en depsitos descubiertos abastecidos por una corriente de agua de mar. Al cabo de 24 das, Stimson compar el nmero de cuerpos grasos en los corales con y sin cangrejos. Tambin compar estos resultados experimentales con la densidad de cuerpos grasos en las colonias de Pocillopora de la baha de Kaneohe que hospedan o que carecen de forma natural de cangrejos mutualistas. Los resultados de estos experimentos y de las observaciones de campo muestran claramente que Pocillopora aumenta su produccin de cuerpos grasos en presencia de cangrejos tanto en el laboratorio como en el campo (g. 15.18). Stimson tambin examin el tubo digestivo de los cangrejos que habitaban los corales y encontr que contenan grandes cantidades de lpidos. Al mismo tiempo, no encontr reducciones signicativas ni en la tasa reproductiva ni en la tasa de crecimiento de los corales que albergaban cangrejos. Stimson concluy que la relacin entre corales y cangrejos es un mutualismo verdadero, en el que ambos compaeros reciben importantes benecios.

La presencia de cangrejos parece estimular la produccin de cuerpos grasos por Pocillopora. 8 Plipos con cuerpos grasos Sin cangrejos 6 Con cangrejos

Laboratorio Ubicacin

Campo

Figura 15.18

Produccin de cuerpos grasos por el coral Pocillopora damicornis en presencia y ausencia de cangrejos (datos de Stimson, 1990).

412

Seccin IV

Interacciones

Investigando la evidencia

Intervalos de conanza
, En el captulo 14 se analiz cmo calcular el error tpico, sX que es una estimacin de la variacin entre medias de muestras obtenidas de una poblacin. Aqu, se utilizar el error tpico para calcular el intervalo de conanza. Un intervalo de conanza es un rango de valores dentro del cual la media real de la poblacin se da con una probabilidad concreta. Esa probabilidad, que se denomina nivel de conanza, se calcula como uno menos el nivel de signicacin, , que generalmente es 0.05:

Intervalo de conanza para = X sX t = 56.2 mm 1.96 mm 2.26 = 56.2 mm 4.43 mm Con este intervalo de conanza, se puede decir que existe un 95% de probabilidades de que la longitud corporal media real en esta poblacin de carpas locha se site entre 60.63 mm (56.2 mm + 4.43 mm) y 51.77 mm (56.2 mm 4.43 mm). Estos resultados se muestran grcamente en la gura 1, junto con la media y el intervalo de conanza del 95% para la muestra de carpas locha del ro Gila, que se consider por primera vez en el captulo 14 (p. 378). Hay que sealar que el intervalo de conanza del 95% es mucho menor (56.2 mm 1.77 mm). Este menor intervalo de conanza es el resultado del mayor tamao de la muestra del ro Gila (n = 50), que pro= 0.88) y un valor crtico duce un error tpico ms pequeo (sX de la t tambin menor (2.01), ya que los grados de libertad son 49. Como consecuencia de tener una muestra ms grande, la estimacin de la media real de la poblacin queda reducida a un rango mucho ms pequeo para la poblacin de carpas locha del ro Gila.

Nivel de conanza = 1 Nivel de conanza = 1 0.05 = 0.95 Utilizando este nivel de conanza se tiene lo que se llama un intervalo de conanza del 95% que se calcula as: Intervalo de conanza para = X sX t donde: = media real de la poblacin X = media muestral
= error tpico sX

t = valor de una tabla de la t de Student Una tabla de la t de Student, disponible en la mayora de los libros de estadstica, resume los valores de una distribucin estadstica conocida como la distribucin de la t de Student. El valor de t que se utiliza para calcular un intervalo de conanza est determinado por los grados de libertad (n 1) y el nivel de signicacin, que en este caso es el de = 0.05. A continuacin se calcular un intervalo de conanza del 95% utilizando las medidas de la longitud corporal de la muestra de carpas locha, Tiaroga cobitis, que se utiliz para calcular un error tpico en el captulo 14 (vase p. 378). En el captulo 6 (p. 162) se calcul la media de esta muestra, que era: X = 56.2 mm Y en el captulo 14, se calcul el error tpico de la muestra:
= 1.96 mm sX

Un mayor tamao muestral produce un intervalo de confianza del 95% ms reducido para la poblacin del ro Gila.

62 60 58 56 54 52 50 San Francisco Gila R Figura 1 Longitud corporal promedio de carpas locha e intervalo de conanza del 95%, calculados a partir de muestras recogidas en el ro San Francisco (n = 10) y en el ro Gila (n = 50).

Esta muestra de longitudes corporales incluye medidas de 10 peces (n = 10) y, por tanto, los grados de libertad de la muestra (n 1) son 9. Utilizando un nivel de signicacin de 0.05 y 9 grados de libertad, se encuentra que el valor crtico de t a partir de una tabla de la t de Student es de 2.26. Por lo tanto, el intervalo de conanza del 95% calculado para esta muestra es:

Longitud corporal media (mm)

Captulo 15

Mutualismo

413

(a)

(b)

(c)

(d)

Diversidad de mutualismos: (a) pez marino con un lbrido limpiador; (b) los lquenes son asociaciones entre un hongo y una cianobacteria; (c) la soja ja nitrgeno molecular a travs de su asociacin con bacterias dentro de los ndulos de sus races; (d) los ciervos acceden a la energa almacenada en los tejidos vegetales por las actividades de una comunidad de microorganismos mutualistas que viven en su rumen.

Figura 15.19

El alcance del benecio puede ser el factor esencial que dirige la evolucin del mutualismo. En la siguiente Discusin de conceptos, se examinarn anlisis tericos de cmo los benecios y costes relativos de una asociacin inuyen en la evolucin de las relaciones mutualistas.

D I S C DE U CONCEPTOS SIN DISCUSIN

Evolucin del mutualismo
Tericamente, se desarrollar mutualismo all donde sus benecios superen a sus costes. Hasta aqu se han analizado varios mutualismos complejos en ambientes tanto terrestres como marinos. Hay muchos otros (g. 15.19), siendo cada uno un fascinante ejemplo de las complejidades de la naturaleza. Los eclogos no slo estudian

la biologa actual de esos mutualismos, sino que tambin tratan de comprender las condiciones que han llevado a su evolucin y persistencia. Los anlisis tericos sealan los costes y benecios relativos de una posible relacin como factor clave en la evolucin del mutualismo. La modelizacin del mutualismo ha seguido por lo general uno de dos planteamientos posibles. Los primeros intentos conllevaban modicaciones de las ecuaciones de LotkaVolterra para representar la dinmica poblacional del mutualismo. El planteamiento alternativo ha sido modelizar las interacciones mutualistas utilizando anlisis de coste-benecio para investigar las condiciones bajo las cuales puede evolucionar y persistir el mutualismo. Los captulos 13 y 14, en los que se discutieron los modelos de competencia y depredacin, se centraron en el enfoque de la dinmica de poblaciones para modelizar las interacciones entre especies. Aqu, la atencin se centrar en los anlisis coste-benecio del mutualismo. Kathlenn Keeler (1981, 1985) desarroll modelos para representar los costes y benecios relativos de varios tipos de

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Seccin IV

Interacciones

interacciones mutualistas. Entre ellas se encuentran dos de las discutidas en este captulo: los mutualismos de proteccin hormiga-planta y las micorrizas. El planteamiento de Keeler requiere que se considere para el mutualismo una poblacin polimorfa que contenga tres tipos de individuos: (1) mutualistas con xito, que dan y reciben benecios apreciables de otro organismo; (2) mutualistas infructuosos, que proporcionan benecios a otro organismo pero que, por alguna razn, no reciben ningn benecio a cambio; y (3) no mutualistas, que ni dan ni reciben benecio de un socio mutualista. El eje de la cuestin en el planteamiento de Keeler es que, para que una poblacin sea mutualista, la aptitud de los mutualistas con xito debe ser mayor que la de los mutualistas infructuosos o los no mutualistas. Adems, la aptitud combinada de los mutualistas con xito y los infructuosos debe superar a la de los no mutualistas. No dndose estas condiciones, Keeler propona que la seleccin natural eliminara nalmente la interaccin mutualista de la poblacin. En general, cabe esperar que el mutualismo evolucione y persista en una poblacin cuando y donde los individuos mutualistas tengan una mayor aptitud que los no mutualistas. Keeler represent la aptitud de los no mutualistas como: wnm = aptitud de los no mutualistas (La aptitud ha sido representada tradicionalmente por el smbolo w, y aunque podra ser ms claro utilizar otro smbolo, como a, aqu se usa el tradicional). Keeler representa la aptitud de los mutualistas como: wm = pwms + qwmu donde: p = la proporcin de la poblacin consistente en mutualistas con xito wms = la aptitud de los mutualistas con xito q = la proporcin de la poblacin consistente en mutualistas infructuosos wmu = la aptitud de los mutualistas infructuosos Se pueden representar las condiciones de Keeler para la evolucin y persistencia del mutualismo como: wm > wnm o pwms + qwmu > wnm (3) (2) (1)

selectivos relativos asociados con el hecho de ser un mutualista con xito, un mutualista infructuoso o un no mutualista: s = 1 w y w = (1 s). Utilizando coecientes de seleccin, Keeler expres as el coste selectivo de ser un mutualista con xito, un mutualista infructuoso o un no mutualista: sms = (H)(1 A)(1 D) + IA + ID smu = (H)(1 D) + IA + ID snm = H(1 D) + ID (4) (5) (6)

donde: H = la proporcin del tejido de la planta daado en ausencia de toda defensa. D = el nivel de proteccin proporcionado a los tejidos vegetales por defensas diferentes a las hormigas (p. ej., defensas qumicas): por tanto, 1 D es la cantidad de tejido daado que se encontrara a pesar de esas defensas alternativas. A = la cantidad de herbivorismo evitado por las hormigas (por tanto, de nuevo, 1 A es la cantidad de herbivorismo que se produce pese a las hormigas). IA = la inversin de la planta en benecios que se extienden a las hormigas. ID = inversin en defensas aparte de las hormigas. Utilizando estos coecientes de seleccin, se pueden expresar las condiciones de Keeler para la evolucin y persistencia del mutualismo hormiga-planta como: p(1 sms) q(1 smu) > 1 snm ecuacin en la que Keeler sustitua las relaciones dadas en las ecuaciones (4), (5) y (6). Simplicando la ecuacin resultante, produjo la siguiente expresin de los benecios en relacin a los costes: p[H (1 D) A] > IA

Mutualismos facultativos de proteccin hormiga-planta

Keeler aplic su modelo coste-benecio a los mutualismos facultativos entre las plantas con nectarios extraorales y hormigas que se alimentan de los nectarios y, a cambio, proporcionan proteccin a la planta. stos son mutualismos como el de Helianthella quinquenervis y las hormigas, que se discuti al comienzo de este captulo en la seccin de Discusin de conceptos sobre mutualismo en plantas. Su modelo no es apropiado para los mutualismos obligados, como el de las acacias espinosas y sus hormigas mutualistas. Adems, Keeler construy su modelo desde la perspectiva del mutualismo del lado de las plantas. A continuacin se presentar el modelo general

Keeler predice que el mutualismo persistir cuando la aptitud combinada de los mutualistas con xito y de los infructuosos supere a la de los no mutualistas. Por qu hay que combinar la aptitud de estos dos tipos de mutualistas? Es necesario recordar que ambos otorgan benecios a sus compaeros, pero slo los mutualistas con xito reciben benecio a cambio. El anlisis es ms prctico si se consideran estas relaciones en trminos de coecientes de seleccin (s), los costes

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Mutualismo

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y se conectar cada uno de los trminos con la ecologa de los mutualismos facultativos de proteccin planta-hormiga. En este modelo, wms es la aptitud de una planta que produce nectarios extraorales y que atrae con xito a hormigas que la protegen de forma ecaz, mientras que wmu es la aptitud de una planta que produce nectarios extraorales pero que no ha atrado a sucientes hormigas como para organizar una defensa ecaz. Hay que recordar que Inouye y Taylor encontraron que lejos de los hormigueros, Helianthella atraa a pocas hormigas. Estas plantas se corresponderan con los mutualistas infructuosos de Keeler. Adems, esta investigadora incluye la aptitud de las plantas no mutualistas, wnm, que sera la aptitud de individuos de una planta como Helianthella que no produjera nectarios extraorales. Hay individuos de este tipo en la poblacin de Helianthella estudiada por Inouye y Taylor? No se sabe, pero sa no es la cuestin. La razn por la que Keeler incluye a los no mutualistas en su modelo es para proporcionar una valoracin de los costes y benecios potenciales de una estrategia as contra la que poder sopesar la estrategia mutualista. El modelo de Keeler representa los benecios potenciales de la planta husped como: p [H (1 D) A] donde: p = la proporcin de la poblacin de la planta que atrae a sucientes hormigas como para organizar una defensa El modelo de Keeler representa el coste del mutualismo para la planta como: IA = n[m + d (a + c + h)] donde: n = el nmero de nectarios extraorales por planta m = el contenido energtico de las estructuras de los nectarios d = el periodo de tiempo durante el cual los nectarios estn activos a = costes de la produccin de aminocidos en el nctar c = costes de la produccin de glcidos en el nctar h = costes de aportar agua al nctar De nuevo, la hiptesis de Keeler es que para que el mutualismo persista, los benecios deben superar a los costes. En trminos de su modelo: p[H(1 D)A] > IA Este modelo propone que, para que un mutualismo facultativo hormiga-planta se desarrolle y persista, la proporcin del presupuesto energtico de la planta que las hormigas salvan de la destruccin por los herbvoros debe superar a la proporcin de dicho presupuesto que se invierte en nectarios extraorales y en nctar. Los detalles del modelo de Keeler ofrecen nuevas ideas sobre qu condiciones pueden producir mayores benecios

que costes. En primer lugar, y de forma ms obvia, IA, la proporcin del balance energtico de la planta que se invierte en nectarios extraorales y en nctar, debera ser menor. As, por ejemplo, debera ser menos probable que las plantas con un presupuesto energtico limitado, como las que viven en un sotobosque sombro, invirtieran en atraer hormigas que aquellas que viven a pleno sol. Los mayores benecios resultan de (1) una alta probabilidad de atraer a hormigas, es decir, alta p; (2) un alto potencial de herbivorismo, H; (3) baja ecacia de defensas alternativas, baja D, y (4) defensa de las hormigas sumamente ecaz, alta A. La tarea de los eclogos es determinar hasta qu punto estos requisitos del modelo se ajustan a los valores de dichas variables en la naturaleza.

APLICACIONES APLICACIONES Y
HERRAMIENTAS
Los mutualismos y el hombre
El mutualismo ha sido importante en las vidas y en el sustento de los seres humanos desde hace mucho tiempo. Histricamente, gran parte de la agricultura ha dependido de asociaciones mutualistas entre especies, y buena parte del manejo agrcola se ha dirigido a aprovechar los mutualismos, como la jacin de nitrgeno por las micorrizas y la polinizacin, para aumentar la produccin de cosechas. La agricultura en s misma ha sido considerada una relacin mutualista entre los seres humanos y las especies de cultivo y el ganado. Sin embargo, puede que haya algunas diferencias cualitativas entre buena parte de la agricultura y los mutualismos entre otras especies. Cunto de la agricultura es pura explotacin y cunto es mutualismo verdadero permanece como una cuestin sin resolver. Existe, sin embargo, al menos un mutualismo humano que encaja sin problemas en la Discusin de conceptos de este captulo, un mutualismo que implica la comunicacin entre los seres humanos y una especie salvaje con claros benecios para ambos. Este mutualismo vincula a los recolectores de miel tradicionales en frica con el gua de la miel mayor o indicador grande, Indicator indicator (fig. 15.20). La recoleccin de miel ha sido desde hace mucho tiempo un aspecto importante de las culturas africanas, tan importante que hay escenas de recoleccin de miel en arte rupestre pintado hace ms de 20 000 aos (Isack y Reyer, 1989). Nadie sabe desde cundo los seres humanos han recolectado miel en frica, pero es difcil imaginar a los primeros homnidos resistindose a esta dulce tentacin. Con independencia de cundo comenzara la recoleccin de miel, los seres humanos han tenido, segn parece, un competente y enrgico compaero en su bsqueda.

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Seccin IV

Interacciones

indicador grande, as que aparentemente existe algn mecanismo por el cual pueden coexistir los polluelos de la misma especie. Tras la muerte de sus compaeros de nido, los polluelos reciben todo el alimento trado por sus padres adoptivos, que continan alimentando a estas cras hasta que son completamente independientes, aproximadamente de 7 a 10 das despus de salir del nido. Estos guas de la miel son capaces de vivir de forma completamente independiente, sin interacciones mutualistas con los seres humanos, por lo que su mutualismo se clasica como facultativo. Viviendo de forma independiente, se alimentan de cera de abejas y, cuando son adultos, de larvas, pupas y huevos de abejas. Tambin se alimentan de una amplia variedad de otros insectos. Muestran un comportamiento de alimentacin sumamente oportunista y a veces se unen a bandadas de otras especies de aves que buscan alimentarse de los insectos espantados por los grandes mamferos. Sin embargo, la caracterstica ms distintiva del indicador grande es su costumbre de guiar a los seres humanos y a los rateles o tejones de la miel a las colmenas de abejas.

Comportamiento de gua
El primer informe sobre el comportamiento de gua de I. indicator fue escrito en 1569 por Joao Dos Santos, un misionero en la zona del frica oriental que ahora es Mozambique. Dos Santos se j por primera vez en los guas de la miel porque entraban en la iglesia de la misin para comerse los trozos de cera de abeja de los candelabros. Continu describiendo su comportamiento de gua diciendo que, cuando estas aves encuentran una colmena, buscan a personas e intentan llevarlas hasta la misma. Tom nota de que las gentes del lugar seguan con entusiasmo a las aves debido a su acin por la miel, y observ que el gua de la miel obtiene benecios al conseguir acceso a la cera y las abejas muertas que dejan los seres humanos despus de que explotan la colmena. El informe de Dos Santos sobre este comportamiento fue conrmado en los siguientes cuatro siglos por otros visitantes europeos a casi todas las regiones de frica. Sin embargo, no fue hasta la mitad del siglo XX cuando se examin cientcamente el mutualismo de los guas de la miel con los seres humanos. El trabajo base de estos estudios fue el de H. Friedmann (1955), que revis y organiz las observaciones de otros investigadores, incluyendo las de Dos Santos, y realiz su propia investigacin exhaustiva sobre los guas de la miel de frica. El estudio de Friedmann sobre algunas de las leyendas africanas en torno al indicador grande sugiere que una amplia variedad de culturas africanas recomendaban recompensar al ave por su comportamiento de gua, y que los nativos africanos reconocan la necesidad de reciprocidad en sus interacciones con estas aves. Un proverbio recogido por Friedmann deca, si no dejas nada para el gua [I. indicator], no volver a guiarte en el futuro. Otro proverbio expresaba de forma ms amenazante, si no dejas nada para el gua, la prxima vez te conducir hasta un peligroso animal. Friedmann tam-

Figura 15.20

El indicador grande, Indicator indicator.

El indicador o gua de la miel

Los guas de la miel o indicadores pertenecen a la familia Indicatoridae del orden Piciformes, un orden que tambin incluye a los pjaros carpinteros. Esta familia incluye un total de 17 especies, 15 de las cuales son autctonas de frica. Los guas de la miel tienen la costumbre poco comn de alimentarse de ceras de varios tipos: la mayora se alimentan de cera de abejas y otros insectos. De las 17 especies de guas de la miel, slo el indicador mayor, I. indicator, es conocido por guiar a los seres humanos y a otros pocos mamferos hasta las colmenas de abejas. El gua de la miel mayor se encuentra en gran parte del frica subsahariana. Slo evita los bosques densos y las praderas muy abiertas y los desiertos, y su distribucin se corresponde ampliamente con la de la sabana tropical y el bosque tropical seco. Como todos los guas de la miel, ste es un anidador parsito que, como los cucos, deposita sus huevos en los nidos de otras aves. Esta forma de vida se reeja en la morfologa temprana de sus polluelos, que retienen unos ganchos en las mandbulas superior e inferior durante los primeros 14 das de vida, que usan para lacerar y matar a sus compaeros de nido. Sin embargo, a veces, los nidos contienen dos polluelos de

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Mutualismo

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bin observ que muchas culturas africanas prohben matar a estas aves y en una poca imponan fuertes castigos por hacerlo. Estas observaciones sugieren una larga asociacin entre seres humanos y guas de la miel, y que el lado humano del balance ha sido consciente de esta asociacin mutualista. La asociacin mutualista entre los seres humanos y los guas de la miel puede haberse desarrollado a partir de una asociacin anterior entre el ave y el ratel, o tejn de la miel, Mellivora capensis. El tejn de la miel es un animal poderoso, bien equipado con garras fuertes y msculos potentes para desgarrar las colmenas abiertas, que sigue de buen grado a los guas de la miel hasta los nidos de las abejas. El tejn de la miel, aunque muy reservado, ha sido observado a menudo vocalizando mientras segua a los guas de la miel. Los recolectores de miel africanos tambin vocalizan para atraer a I. indicator, y Friedman observ que algunas de sus vocalizaciones imitaban los reclamos de los tejones de la miel. El estudio ms detallado y cuantitativo de este mutualismo es el de H. Isack del Museo Nacional de Kenia y H.-U. Reyer de la Universidad de Zurich (Isack y Reyer, 1989), que estudiaron los detalles de la interaccin del indicador grande con los Boran, del norte de Kenia. Estos indgenas siguen con regularidad a los guas de la miel y han desarrollado un penetrante silbido que utilizan para atraerlos. El silbido puede orse a ms de 1 km, e Isack y Reyer encontraron que duplica la velocidad a la que los recolectores de miel de Boran se encuentran con I. indicator. Si tienen xito en atraer a un gua de la miel, el promedio de tiempo que tardan en encontrar una colmena es de 3.2 horas. Sin la ayuda de este gua, el tiempo medio de bsqueda es de unas 8.9 horas. Sin embargo, sta es una estimacin que infravalora el tiempo real, dado que Isack y Reyer no incluyeron en su anlisis los das en que no se encontraron colmenas. El benecio de la asociacin parece claro para el ave a partir del anlisis de estos investigadores, puesto que comprobaron que el 96% de las colmenas a las que los habitantes de Boran fueron guiados habran sido inaccesibles a las aves sin la ayuda humana. I. indicator atrae la atencin de un ser humano volando cerca de l al tiempo que emite un canto de reclamo. Despus de este comportamiento inicial de llamada de atencin, el ave se aleja volando en una direccin concreta y desaparece hasta 1 minuto. Al reaparecer, se posa de nuevo en un lugar visible y lanza reclamos a los seres humanos que la siguen. Mientras los recolectores de miel le siguen, silban, golpean troncos y hablan en voz alta con el fin de mantener el inters del ave. Cuando los recolectores se aproximan a la percha desde la que el gua de la miel les reclama, de nuevo el ave se aleja volando, lanzando reclamos y exhibiendo las plumas de su cola blanca para volver a mostrarse en otra percha visible poco tiempo despus. Esta secuencia de conduccin, seguimiento y conduccin se repite hasta que el ave y los recolectores de miel que le siguen llegan a la colmena. Isack, que es de Boran, entrevist a los recolectores de miel de esta zona para determinar qu informacin obtenan

de los guas de la miel. El principal propsito del estudio era comprobar las armaciones de estos recolectores de que el ave les informaba de (1) la direccin hacia la colmena, (2) la distancia hasta ella, y (3) cundo llegaban a la ubicacin de la misma. Los datos recopilados por Isack y Reyer conrmaron las tres armaciones. Los recolectores de miel sealaban que el ave les indica la direccin hacia la colmena con la trayectoria de su vuelo. Un mtodo utilizado por Isack y Reyer para comprobarlo fue inducir a I. indicator a guiarles desde el mismo punto de partida hasta una misma colmena conocida, en cinco ocasiones diferentes. La gura 15.21a muestra la zona sumamente reducida cubierta por las aves en estos cinco viajes de gua diferentes. Otro enfoque fue inducir al ave a guiarles hasta una misma colmena desde siete puntos de partida diferentes (g. 15.21b). El resultado fue una tendencia uniforme del ave a guiar directamente al lugar de la colmena. Los recolectores de miel de Boran dijeron que disminuyen tres variables cuando la distancia a la colmena se reduce, (1) el tiempo que el ave permanece fuera del alcance de la vista durante su primera desaparicin despus del encuentro

La trayectoria seguida por un gua de la miel en cinco viajes de gua diferentes delimita una superficie reducida.

Punto de partida

Ubicacin de la colmena

(a)

Los guas de la miel se dirigen casi en lnea recta hasta la colmena, con independencia del punto de partida.

S4 S5 S3 S2 S6 S7

S1 (b)

Ubicacin de la colmena

Figura 15.21 Trayectorias seguidas por I. indicator en su misin de gua hasta las colmenas de abejas (datos de Isack y Reyer, 1989).

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Seccin IV

Interacciones

120 Primera desaparicin (s)

80

Distancia entre paradas (m)

El gua de la miel permanece ms tiempo fuera del alcance de la vista cuanto ms lejos de una colmena comience a guiar.

80

A medida que se reduce la distancia a una colmena, disminuye la distancia entre paradas.

40

40

0 500 400 300 200 100 Distancia a la colmena (m) 0

0 1600 1200 800 400 Distancia a la colmena (m) 0 (b)

(a) 8 Altura de la percha (m)

A medida que se aproxima a la colmena, el gua de la miel se posa cada vez a menor altura. 4

0 0 (c) 2 4 6 8 Paradas desde el encuentro 10

Figura 15.22

Cambios en el comportamiento de I. indicator cuando se acerca a una colmena (datos de Isack y Reyer, 1989).

inicial, (2) la distancia entre las paradas que hace el ave en su camino al nido de abejas, y (3) la altura de la percha en el camino a la colmena. Los datos recopilados por Isack y Reyer respaldaban las tres armaciones (g. 15.22).

Los recolectores de miel tambin sealaban que pueden determinar cundo llegan a las inmediaciones de una colmena por los cambios de comportamiento y las vocalizaciones del gua de la miel (g. 15.23). Isack y Reyer observaron varios

Despus de llegar a una colmena, el gua de la miel emite unos cuantos reclamos caractersticos y se posa en silencio cerca de ella.

En el camino hacia una colmena, el gua de la miel utiliza un reclamo especial y responde a la voz humana aumentando la frecuencia del reclamo.

Figure 15.23

Comunicacin vocal entre I. indicator y los seres humanos.

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Mutualismo

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de estos cambios. De camino a una colmena, un gua de la miel emite un reclamo de gua caracterstico y responde a las llamadas humanas aumentando la frecuencia de dicho reclamo. Al llegar al nido, se posa cerca del mismo y emite un reclamo seal especial. Despus de unos pocos reclamos de este tipo, permanece en silencio y no contesta a los sonidos humanos. Si un recolector de miel se aproxima, el gua de la miel vuela en crculo alrededor de la ubicacin de la colmena antes de posarse de nuevo cerca de ella. Isack y Reyer comentan que sus datos no les permiten comprobar otras armaciones de los recolectores de miel de Boran, como que si las colmenas estn muy lejos (ms de

2 km) el gua de la miel engaa a los recolectores sobre la distancia real al nido parndose a intervalos ms cortos. Estos investigadores aaden, sin embargo, que no tienen razones para dudar de estas otras armaciones, dado que las dems fueron conrmadas por los datos que pudieron reunir. Lo que estos datos revelan es una rica interaccin mutualista entre aves salvajes y seres humanos. Los resultados del estudio de Isack y Reyer provocaron que Robert May (1989) se preguntara cunto saber ecolgico de gran importancia puede residir en los menguantes grupos de poblaciones indgenas que viven en las regiones tropicales del mundo, regiones sobre las que la ecologa tiene tan poca informacin.

RES UMEN RESUMEN

El mutualismo, que consiste en interacciones entre individuos que benecian a ambas partes, es un fenmeno frecuente en la naturaleza que aparentemente ha hecho importantes contribuciones a la historia evolutiva de la vida y contina haciendo aportaciones clave a la integridad ecolgica de la biosfera. Los mutualismos pueden dividirse en aquellos que son facultativos, en los que las especies pueden vivir sin sus socios mutualistas, y obligados, en los que las especies son tan dependientes de la relacin mutualista que no pueden vivir sin ella. Las plantas se benecian de asociaciones mutualistas con una amplia variedad de bacterias, hongos y animales. El mutualismo proporciona benecios a las plantas que van desde la jacin de nitrgeno y el aumento en la asimilacin de agua y nutrientes hasta la polinizacin y dispersin de semillas. El 90% de las plantas terrestres forman relaciones mutualistas con hongos micorrcicos, que contribuyen de forma importante a la capacidad de crecimiento de la planta. Las micorrizas, que son en su mayora vesiculoarbusculares o ectomicorrizas, son importantes al incrementar el acceso de la planta a agua, nitrgeno, fsforo y otros nutrientes. A cambio de estos nutrientes, las micorrizas reciben exudados de las races ricos en energa. Distintos experimentos han demostrado que el balance mutualista entre plantas y hongos micorrcicos puede verse alterado por la disponibilidad de nutrientes. Los mutualismos de proteccin planta-hormiga se encuentran en ambientes tanto templados como tropicales. En los ambientes tropicales, muchas plantas suministran alimento y refugio a las hormigas a cambio de proteccin frente a diversos enemigos naturales. En los ambientes templados, las plantas mutualistas proporcionan a las hormigas alimento, aunque no refugio, a cambio de proteccin. Los corales formadores de arrecifes dependen de relaciones mutualistas con algas y animales. Los mutualismos en corales de mares tropicales muestran un sorprendente paralelismo con los mutualismos de plantas terrestres. Unas algas mutualistas llamadas zooxantelas proporcionan a los corales formadores de arrecifes su principal fuente de energa; a cambio de esta energa, los corales suministran nutrientes a las zooxantelas, especialmente nitrgeno, un recurso escaso en los mares tropicales. El mutualismo entre corales y zooxantelas parece estar en gran parte bajo el control del coral, que solicita qumicamente la liberacin de compuestos orgnicos de las zooxantelas y controla el crecimiento poblacional de stas. Los cangrejos y el camarn pistola protegen a algunas especies de coral de sus depredadores a cambio de alimento y refugio. Tericamente se desarrollar mutualismo all donde sus benecios superen a sus costes. Keeler desarroll un modelo coste-benecio para la evolucin y persistencia de los mutualismos de proteccin planta-hormiga, en el que los benecios del mutualismo para la planta se representan en trminos de la proporcin del balance energtico de sta que las hormigas protegen de lesin por los herbvoros. El modelo valora los costes del mutualismo para la planta en trminos de la proporcin de su balance energtico invertido en nectarios extraorales y agua, glcidos y aminocidos contenidos en el nctar. El modelo predice que el mutualismo se ver favorecido cuando existan altas densidades de hormigas y herbvoros potenciales, y donde la ecacia de las defensas alternativas sea baja. Los seres humanos han desarrollado una variedad de relaciones mutualistas con otras especies, pero una de las ms impresionantes es la que se da entre el indicador grande y los recolectores de miel tradicionales en frica. En este mutualismo, aparentemente muy antiguo, los seres humanos y los indicadores grandes entablan una comunicacin y cooperacin muy elaborada con claros benecios para ambas partes. El mutualismo ofrece al hombre una mayor tasa de descubrimiento de colmenas, mientras que el ave obtiene acceso a colmenas que no podra asaltar sin ayuda humana. Cuidadosas observaciones han documentado que el indicador grande informa a los recolectores de la direccin y distancia a las colmenas al igual que de su llegada a ellas.

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Seccin IV

Interacciones

Preguntas de repaso P REG U N TA S

1. Enumere y describa brevemente las relaciones mutualistas que parecen contribuir a la integridad ecolgica de la biosfera. 2. Qu contribuciones hacen los hongos a sus compaeros vegetales? Qu aportan las plantas a cambio de los servicios de los hongos micorrcicos? Cmo demostr Hardie (1985) que las micorrizas mejoran el balance acuoso del trbol rosa? Cmo aumentan las micorrizas la capacidad de las plantas de absorber agua de su ambiente? 3. Explique a grandes rasgos los experimentos de Johnson (1993), que fueron diseados para comprobar la posibilidad de que fertilizantes articiales pudieran seleccionar hongos micorrcicos menos mutualistas. Qu pruebas presenta Johnson en apoyo de su hiptesis? 4. Explique cmo los hongos micorrcicos pueden haber evolucionado a partir de antepasados que eran originariamente parsitos de races de plantas. Indica alguno de los resultados de Johnson que las micorrizas actuales pueden actuar como parsitos? Sea concreto. 5. Janzen (1985) anim a los eclogos a seguir un enfoque ms experimental en el estudio de las relaciones mutualistas. Exponga en lneas generales los experimentos propios de Janzen sobre las relaciones mutualistas entre acacias espinosas y hormigas. 6. El estudio de Inouye y Taylor (1979) sobre la relacin entre hormigas y el girasol Helianthella quinquenervis, proporciona un ejemplo aceptable de los mutualismos de proteccin hormiga-planta. Compare este mutualismo con el mutualismo tropical entre acacias espinosas y hormigas. 7. En qu se parecen los mutualismos de los corales con los de las plantas que se han discutido en este captulo? En qu se diferencian? Los intercambios entre los compaeros mutualistas en ambos sistemas giran en torno a la energa, los nutrientes, y la proteccin. Es sta una casualidad de los casos discutidos o son clave estos factores en la vida de los organismos? 8. Explique a grandes rasgos los benecios y los costes identicados por el modelo coste-benecio de Keeler (1981, 1985) para el mutualismo facultativo hormiga-planta. Desde qu perspectiva considera el modelo de Keeler este mutualismo? Desde la perspectiva de la planta, o de la hormiga? Cules seran algunos de los costes y benecios a tener en cuenta si el modelo estuviese desarrollado desde la perspectiva del otro socio? 9. Cmo podra cambiar el modelo Lotka-Volterra de competencia discutido en el captulo 13 en un modelo de mutualismo? Sera el modelo resultante un modelo coste-benecio o uno de dinmica poblacional? 10. Exponga en lneas generales cmo el mutualismo gua de la miel-ser humano podra haber evolucionado a partir de un mutualismo anterior entre estas aves y tejones meleros. En muchas zonas de frica, hoy en da, las personas han comenzado a abandonar la recoleccin de la miel tradicional a favor de mantener abejas domsticas, y tambin han comenzado a sustituir la miel de abejas silvestres por azcares renados comprados en el mercado. Explique cmo, bajo estas circunstancias, la seleccin natural podra eliminar el comportamiento de gua en poblaciones de Indicator indicator. (En zonas donde la recoleccin de miel hace tiempo que no se practica, este ave ya no gua a las personas hasta los nidos de abejas.)

Lecturas L E Crecomendadas TURAS

Allen, M. F. 1991. The Ecology of Mycorrhizae. Cambridge, England: Cambridge University Press. Una visin general rigurosa, concisa y de fcil lectura sobre la ecologa de las micorrizas. Bever, J. D., P. A. Schultz, A. Pringle, and J. B. Morton. 2001. Arbuscular mycorrhizal fungi: more diverse than meets the eye and the ecological tale of why. BioScience 51:92331. Un interesante artculo sobre la diversidad entre los hongos micorrcicos arbusculares. Bronstein, J. L. 1994. Our current understanding of mutualism. The Quarterly Review of Biology 69:3151. Bronstein examina estudios de mutualismo desarrollados dentro de la perspectiva de los planteamientos usados para estudiar la competencia y la depredacin. Identica diversas cuestiones de investigacin claves para guiar futuros estudios de mutualismo. Buscot, F., J. C. Munch, J. Y. Charcosset, M. Gardes, U. Nehls, and R. Hampp. 2000. Recent advances in exploring physiology and biodiversity of ectomycorrhizas highlight the functioning of these symbioses in ecosystems. FEMS Microbiology Reviews 24:60124. Este artculo proporciona una perspectiva microbiolgica sobre la conexin entre la siologa y la biodiversidad de las ectomicorrizas y la funcin del ecosistema. Hoeksema, J. D. and E. M. Bruna. 2000. Pursuing the big questions about interspecic mutualism: a review of theoretical approaches. Oecologia 125:32130. Una visin general de las cuestiones fundamentales respecto a la evolucin de mutualismos interespeccos. Hlldobler B. and E. O. Wilson. 1990. The Ants. Cambridge, Mass.: The Belknap Press of Harvard University Press. Este premiado libro incluye descripciones de muchos mutualismos fascinantes en los que participan hormigas y abre la puerta al mundo de las hormigas, rara vez observado. Isack, H. A. and H.-U. Reyer. 1989. Honeyguides and honey gatherers: interspecic communication in a symbiotic relationship. Science 243:134346. May, R. M. 1989. Honeyguides and humans. Nature 338:7078. Isack y Reyer presentan de forma concisa su exploracin cientca de un mutualismo en el que participan los seres humanos. May proporciona comentarios que sitan el trabajo en un contexto ms amplio. Janzen, D. H. 1966. Coevolution of mutualism between ants and acacias in Central America. Evolution 20:24975. Este artculo resume uno de los estudios clsicos de Janzen sobre el mutualismo hormiga-planta un modelo para estudios de campo de relaciones ecolgicas.

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Mutualismo

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