July 1997]

NASSAR

Aunque muchos especies ET AL.POLLINATION BIOLOGY OF COLUMNAR CACTI

Americano Jou r nal de Botnica 84 (8): 918-927. 1997.

BIOLOGIA COMPARATIVA DE LA POLINIZACIN DE CACTACEAS COLUMNARES DE VELEZUELA Y EL ROL DE LOS

MURCILAGOS NECTARVOROS EN SU REPRODUCCION SEXUAL

JAFET M. NASSAR,2,4 NELSON RAMIREZ,2 AND OMAR LINARES

2 Instituto de Biolo g 'IA Experimental, Facultad de Ciencias, Universidad Central de V enezuela, Apartado Postal 47114, Caracas 1041-A, V enezuela; y 3 Departamento de Estudios Ambientales, Universidad Sim o ' n Bo l 'iva r, Apartado 89.000, Caracas 1080,Venezuela

de de columna cactus 1 son presuma su a ser polinizacin por murcilagos sobre la base de su floral cha r - ticas (V Aliente-Banuet et al., 1996), poco es sabe acerca su reproduccin biologa y polinizacin ecolog y.Los primeros estudios de la polinizacin biologa de saguaro (Car-negia gigantea) y rgano tubo cactus (Stenocereus jue-beri) demostrado que murcilagos eran importantes polinizadores nocturnos de cactus (Alcorn et al., 1959; McGrego r, Al-maz, y Olin, 1962). Reciente estudios han aumentado la lista de chiropterophilous especies de cactus de Norte, Centro, y Sur Amrica con detalles de la interaccin bat-planta.Entre estos especies son Weberbauerocereus weberbaueri (Sahle y, 1995), Stenocereus griseus, Sub-pilocereus repandus (Petit, 1995a), Stenocereus thurberi, Carnegia gigantea, Pachycereus pringlei (Fleming et al., 1994; Fleming, T uttle, y Horne r, en prensa), y NeoBuxbaumia tetetzo (V Aliente-Banuet et al., 1996). Eficacia de bat polinizacin y grado de especializacin de plantas en estos polinizadores son an abrir cues1 Manuscrito recibido 22 Julio 1996; revisin aceptado 3 Diciembre 1996. La autores agradecer D r. T. H. Flamenco para su estmulo y valiosa comentarios en la preparacin de este manuscrito; D r. D. J. Hicks para comentarios que significativamente mejorado este papel, L. G. Herrera, C. Sahle y, y S. Petit para sugerencias y compartir su disertacin datos, D r. N. Xena para su valiosos comentarios en un ms temprano versin de este manuscrito; D r.B. T rujillo para identificacin de cactus; W ildlife Por consi r - cin Sociedad para financiero apoyo; Centro de Adiestramiento Naval y Escuela de Sub-OFICIALES (CANES) para pe r misin a trabajar en su mil-ita r y instalaciones; Fundaci o ' n BIOMA para logstico apoyar en la campo; y para la personas de Pe n 'Insula de Paraguan una " para su la cooperacin. 4 Autor para correspondencia (F AX: 305-284-3039; email: jafet@fig.cox.miami.edu).

La floral biolog y, reproductivo sistema, y las visitas comportamiento de polinizadores de cuatro especies de de columna cactus, Steno-cereus griseus, Pilosocereus moritzianus, Subpilocereus repandus, y Subpilocereus horrispinus, eran estudiado en dos zonas ridas en la norte de V enezuela. Nuestro resultados apoyar la hiptesis que V enezuelan especies de de columna cactus tener evolucionado hacia especializacin en bat polinizacin. Adicional info r macin en la floral biologa de un quinto especies, Pilosocereus lanuginosus, era tambin incluido. Todo especies mostr la tpico rasgos que caracterizar la polinizacin sndrome de chiropterophil y.Todo especies pero Pilosocereus moritzianus eran obligar outcrossers. Nctar y polen eran restringido a Noctu r nal visitantes florales. T wo especies de necta r-alimentacin murcilagos, Leptonycteris curasoae Molinero y Glossophaga longirostris Mille r, eran res-ponsable para prcticamente todo la fruta establecer en estos cactus. Frecuencia de bat visitacin por flor por noche era muy variable dentro de y entre especies de cactus, con promedio frecuencias va r ying entre 27 y 78 visitas Flor 2 1 Casi t 2 1. En general te r ms, la patte r n de floral visitacin a travs de la noche era correlacion significativamente con la patte r n de produccin de nctar y nctar azcar concentracin para todo especies de cactus. Bajo natural polinizacin, fruta: Flor relaciones variado de 0.46 en Subpilocereus repandus a 0.76 en Stenocereus griseus. La eficiencia de bat polinizacin en te r ms de semilla: vulo relacin era alto en todo especies, va r ying entre 0.70 y 0.94. Clave palabras: bat; cra sistema; Cactaceae; chiropterophily; de columna cactus; Glossophaginae; polinizacin; V enezuela.

AMERICAN JOURNAL

OF

BOTANY 1996). La condicin

918 ciones. Relativamente bajo valores de fruta: Flor proporcin y niveles altos de vulo y semilla aborto en especies chiropterophilous (Sutherland, 1986; Ra m 'Irez, 1995) son parcial ev-dencia de al parecer, bajo eficacia de estos pollinators en algunos especies. La presencia de cargas mixtas de polen en murcilagos (Bake r, 1973; Heithaus, Ople r, y Bake r, 1974; Heithaus, Fleming, y Ople r, 1975; Gould, 1978; Lemke, 1984), la desproporcionado tamao en-tre un bate y un estigma (Hokche y Ra m 'Irez, 1990), y la activo consumo de polen por varios necta r - especializada especies (Howell, 1979; Soriano, Sosa, y Rossel, 1991) son algunos de los argumentos que podra utilizarse a apoyar la bajo bat polinizacin eficacia hiptesis. En la otro parte, murcilagos tener han identificado como r ve y activo y regular flor visitantes de muchos planta espe-cie, transporte abundante polen cargas en diferente partes de su organismos (Heithaus, Ople r, y Bake r, 1974; Sazima y Sazima, 1977, 1978; Howell, 1979; Eguiarte, Ma r - t 'Inez del R 'Io, y Arita, 1987). Fleming, T uttle, y Ho r - ner (En prensa) estudiado en detalle la polinizacin eficacia de murcilagos en Mexicano de columna cactus y encontrado convincente evidencia que una especie de necta r-alimentacin bat, Leptonycteris curasoae (Phyllostomidae: Glossophagi-nae) es un eficaz polinizador de cardn (Pachycereus pringlei), saguaro (Carnegia Gigante a), y la tubo de rgano (Stenocereus thurberi). Ellos fundar murcilagos a ser ms eficaz polinizadores por flor visitar de pjaros y abejas en saguaro y rgano tubera, y casi igualmente efectiva como pjaros en cardn. Gentico autoincompatibilidad y hermafrodita condicin sexual se han asociado con relativamente bajo los niveles de fruta establecer en muchos especies de plantas (Sutherland y

84 en de solita r y flores, que[Vol. se produce todo cactus, tambin contribuye a un aumentar en la total cuajado de estos especies (Ra m 'Irez y Ber r y, 1995). En este papel nosotros describir la polinizacin biologa de cinco especies de V enezuelan de columna cactus: Stenocereus griseus, Pilosocereus moritzianus, Pilosocereus lanugi-nosus, Subpilocereus repandus, y Subpilocereus horrispinus. La dos tiene como objetivo de este estudio eran, primero, a cha r - terizar y comparar la polinizacin biologa de estos espe-cie, y en segundo lugar, a determinar grado de eficacia y relativa importancia de necta r-alimentacin murcilagos como agentes de polinizacin de V enezuelan de columna cactus.Nuestro resultados apoyar la hiptesis que V enezuelan de columna cactus son espe-cializado para bat polinizacin.

Materiales y Mtodos
Estudiar rea y especies-La estudiar sitios eran situado en el zonas ridas de dos costero estados de V enezuela: (1) '' Pueblo de Mamo ',' 10 kilometros oeste de '' Sim o ' n Bo l 'Ivar' ' Inte r nacional Aeropuerto (1 0 8 539 N y 678 029 W), Distrito Federal, en el central costa; y (2) '' Pe n ' nsula de Paraguan a '' ' (1 1 8 569 N - 6 9 8 569 W, y 118 589 N-708 019 W), northe r parte n de Falc o ' n Estado, noroeste costa de V enezuela. En Pueblo de Mamo campo trabajar era realizado entre Abril y agosto 1990 y entre los Janua r y y Abril 1991; en Pe n 'Insula de Paraguan una " campo trabajo era realizado entre Septiembre y Diciembre de 1990. Pueblo de Mamo tiene un bien definido lluvioso temporada, con un significar anual precipitacin de 512,7 mm, ms lluvia que ocurre durante Julio y, Novembe r, y diciembre (MARNR, 1991a). La promedio anual temperatura es ; 26. 1 8C (MARNR, 1991a). La topografa de la rea es caracterizado por menos a ms moderada colinas, 1000 m de altura. En Pe n 'Insula de Paraguan una " lluvia se produce a partir Octubre a mediados de Janua r y, con un significar anual precipitacin de ; 450 mm (MARNR, 1991b). Significar anual temperatura es ; 288C mm (MARNR, 1991b). W inds en la este y nordeste direccin se ve r y frecuentes en ms de los pennsula. Ubicaciones seleccionado en Pe n 'Insula de Paraguan una " incluido extenso llanos y un algunos pequeos colinas con pendientes bajas. Ambos estudiar sitios se clasifican como tropical espinoso fregar zona de vida segn a la Holdridge sistema de clasificacin (Ewel, Madriz, y T osi, 1976). En la '' Mapa de V enezuelan V egetation ' (Huber y Ala r - c o ' n, 1988), Pueblo de Mamo 's vegetacin es clasificado como '' Xerfilo litoral arbustos, '' y la sitios estudiados en Pe n 'Insula de Paraguan una " se corresponden a la ' Xerfila espinoso arbustos '' categoras r y. El estudio incluido cinco especies de de columna cactus: Stenocereus griseus (T ribe Pachycereeae) y Pilosocereus moritzianus (T ribe Pachy-cereeae) en Pueblo de Mamo, y Subpilocereus repandus (T ribe Ce r - EEAE), Subpilocereu s horrispinu s (T costilla de correo Cereeae), un d Pilosocereu s lanu-ginosus (T ribe Pachycereeae) en Pe n 'Insula de Paraguan a '. La ltimo -pe-cie era slo incluido en la comparativo anlisis morfolgico. W i se a floracin fenologa en el estudio sitios, Stenocereus flores griseus a lo largo de la ao (A. Castillo, Centro de Motor de bsqueda de un 'nica T ropicalUCV), Pilosocereus moritzianus entre Marzo y julio (Este estudiar), Subpilocereus repandus entre Marzo y Novembe r, Subpilocereus horrispinus entre Agosto y Novembe r, y Pilosocereus lanugi-nosus entre Julio y Octubre (R. W ingfield, BIOMA [Fundaci o 'n V enezolana prrafo la Por consi r vaci o ' n de la Naturaleza]; y este estudiar).Otro conspicuo elementos de la vegetacin en estos reas incluir especies de Mellocactus, Mammillaria, Pereskia, y Opuntia entre las cactceas, Acacia tortuosa (Fabaceae), y Agave Cocuy (Agavaceae). Este ltimo especies era slo ELOBSE r ved en Pueblo de Mamo, y su flores son visitado por necta r-alimentacin murcilagos, colibres, y abejas. Floral caracterstica s - W e coleccionado 28-31 maduro flores desde un mnimo de 15 diferente personas de cada especie de cactus, y pre-SE r Ved ellos en Etanol al 70% para morfolgico anlisis. W e descrito floral forma, odo r, y periantio color de fresco material.La siguiendo flor mediciones eran grabado (Fig. 1): exte r nal y inte r nal longitud, periantio diamete r, distancia de anteras (Situado en la parte superior de flores tubo) y estigma base de floral tubo, nmero de estambres / flo r, el nmero de vulos / flo r, y nmero de semillas / abiertas polinizacin flo r.La nmero de granos de polen de las anteras / era estimado indirectamente uso Neu-bauer cmaras con conocido

Delph, 1984; Sutherland, 1986). En contraste, alto los niveles de fruta y semilla SET tienen sido inform para autoincompatibles y hermafrodita chiropterophilous cactceas columnares, sugerencia que en este grupo de plantas bat polinizacin es muy eficaz (Alcorn et al, 1959.; McGrego r, Alcorn, y Olin, 1962; Fleming, T uttle, y Horne r, en prensa; Petit, 1995a; Sahle y, 1995; Aliente V-Banuet et al.,

dilucin volmenes de polen los granosN obtenidos partir de tres anteras de July 1997] ASSAR a ET AL.P OLLINATION BIOLOGY OF COLUMNAR CACTI cinco flores de cada especies de cactus (Lloyd, 1965). P ara estimar la nmero de granos de polen producido por flo r, el nmero de polen granos / antera era multiplicado por la promedio nmero de anteras por flo r. El polen: vulo y semilla: vulo relaciones eran estimado por dividiendo el significar nmero de polen granos por flor y semillas producidas por flor por la significar nmero de vulos por flo r. El polen grano rea de contacto (A 5 p r 2) era calculado medicin el dimetro (2 r) de un polen grano con un ptico microscopio. La stig-matic rea era estimado uso imagen amplificacin y dibujos de los estigmas con un estereoscpico microscopio y medicin la rea con un LI-COR porttil rea metro (Modelo LI-3000, LICOR, Lincoln, Ne-braska). W e estimado la mximo cargar capacidad de polen granos por el estigma por divisor la estigmatizado rea por la polen grano rea de contacto.Que cantidad refleja Cuntos polen granos podra potencialmente realizar directa contacto con el estigmatizado Su cara r; howeve r, este mtodo de clculo deber ser considerado un primero enfoque que podra subestimar (superposicin de o granos) sobreestimar (Espacios vacos entre granos adyacentes) la mximo cargar capacidad de polen granos por estigma. W e utiliza 1 0 - 60 personas de cada especies a dete r mina temporal y distribucin spa-cial de flores por individual planta en un semanal base. El monitoreo incluido la nmero de sin abrir yemas florales por planta por semana, nmero de abierto flores por planta por noche, y la mnimo y mximo flor alturas (En metros) con respeto a suelo nivel. Floral recompensar s-El proceso de antesis era grabado de un total de 2834 flores de 20 a 30 diferente personas de cada especies de cactus. ELOBSE r vaciones se inici en tarde afte r medioda (1700), cuando todo la yemas florales eran completamente cerrado. Nctar produccin (En mililitros) fue dete r minada por cada especies en 18-34 flores de 18 a 25 diferentes plantas, por medicin nctar la secrecin desde castrado y flores embolsadas con microcapilla r y tubos.Mediciones eran hecho cada horas sin sustitucin de la nctar extrada, comienzo antes flor de una tesis de hasta la final de la perodo de secrecin. Flores incluido en este anlisis eran temporalmente repartido encima . 45 d para cada especies. W e estima la total nctar produccin por planta por noche por multiplicando la media valor de nctar produccin por flor por noche veces la media nmero de abrir flores por planta por noche. Nctar azcar concentracin (Porcentaje sacarosa equivalente unidades) fue medido en estas flores cada hora comienzo en la principio de la secrecin, uso un Bausch Y Lomb mano refractmetro r. Floral visitante s-Diu r nal y Noctu r nal floral los visitantes fueron ELOBSE r ved, capturado, o fotografiado, y identificado. Visita Flor comportamiento de los murcilagos era estudiado y descrito en detalle por permanente ; 2 m de la base de los cactus en flo r. W e grabado duracin y visitacin ser-havio r, y calculado la porcentaje de bat visitas a individual flores en alte r nate inte r vals de 30 min de total nmero de visitas por por flor noche. Bat visitacin era registrada desde puesta del sol hasta murcilagos dejado de forrajeo. T otal nmero de bat visitas por flor por noche era calculado por aadir la nmero de visitas grabado en cada inte r val de 30 minutos ms la noche y promedio encima todo flores considerada por especies.El mximo nmero de murcilagos visitante simultneamente una planta durante la noche era tambin dete r mina por dirigir ELOBSE r cin y promedio encima todo

Floral diagramas de cinco V enezuelan de columna cactus especies y representacin esquemtica de maduro floral brote demostracin floral mediciones estudiados. Figura Abreviaturas: SG, Stenocereus griseu s; PM, Pilosocereus moritzianu s; PL, Pilosocereus lanuginosus; SH, Subpilocereus Horris-pinus; SR, Subpilocereus repandus; Carolina del Norte, nctar cmara; EL, exte r nal longitud; IL, inte r nal longitud; P W, periantio ancho; SD, estigma altura; AD, anteras altura; una, anteras; s, el estigma; t, tpalo; pies, floral tubo; y O, ova r y.

Fig. 1:

plantas consideradas por especies. Para duracin, visitacin behavio r, y frecuencia de visitacin nosotros utilizado un total de 13-24 flores de por lo menos diez diferentes personas de cada especies de cactus. Cra sistema y polinizadores exclusin tratamientos y cinco dife r - ent polinizacin tratamientos eran aplicado a 17-58 flores de cada especie a dete r mina su sexual sistema: (1) natural polinizacin (Flores expuesto a todo polinizacin agentes), (2) autopolinizacin sin manipulacin (embolsado flores aislado de todo visitantes), (3) inducido auto-polinizacin (flores mano de polinizacin con su propio polen y embolsado), (4) polinizacin cruzada (Embolsado flores mano de polinizacin con polen de plantas de los mismo especies apartado de la focal mujeres por en menos 30 m), y (5) agamospe r mi (Embolsado castrado flores). La polinizacin manual fue pe r fo r med por frotamiento vigorosamente un grupo de anteras de uno flor contra la estigma

de la focal femenina. Auto- y polinizacin cruzada tratamientos eran J repetido Nmero polen granos / AMERICAN OURNAL OF BOTANY en cada flor en tres diferente veces durante la noche: 2000, 2200, y 0100 a flor (310 5) garantizar estigma receptividad y polen viabilit y. Estos veces corresponden, Nmero vulos / flor respectivel y, a 1 -, 3 -, y 6-h polen de edad granos (Despus de flor la apertura). No ms de tres flores de la mismo individual eran utilizado para cada prueba, excepto en S. horrispinus, un especies raras presentar en relativamente bajo densit y, en el que hasta a seis flores de la mismo individual eran utilizado para cada tratamiento. W e realizado exclusin experimentos para dete mina r la relativo importancia de murcilagos como polinizadores en cada especies de cactus. Treinta y uno a 38 flores de cada especies eran aislado de visitante murcilagos por do r redondeo ellos con esfrico alambre recintos 20 cm en DIAMETE r. Estos recintos tuvieron suficiente espacio entre cables a pe r mit visitas por la polilla, polillas Manduca sexta, colibres, abejas, y otro potencial polinizadores, pero impedido visitacin por murcilagos. Abejas y colibres eran ELOBSE r ved visitar flores aisladas de murcilagos sin problema. W e dete r mina el fruto: Flor relaciones para todos los tratamientos. La ndice de autoincompatibilidad (ISI) (Fruta: Flor relacin a travs de autofecundacin dividido por fruta: Flor proporcin va cruzamiento) era calculado (Bullock, 1985). Estadstico analizar s - V ariables se compararon entre especies utilizando un solo sentido ANO V Como y la Spjtvoll y Stoline 's prueba para desigual sam-ple tamaos para enviar hoc comparaciones de medios. Si las suposiciones de el ANO V A eran no met, entonces datos eran transfo r med a su natural Nmero semillas / flor Polen : vulo proporcin Semilla : vulo proporcin

21-33 28-31 15.27 -

III 17. 2 [Vol.

8421.

IV

0.81 1695 I (86.7) 1581 II (62.2) 1016 0.93

0,63 3555 II (105.8) 2496 III (165.3) 607 0,70

455 (19

29 -

logaritmos. Ida Kruskal-W allis ANO V A era utilizado cuando como las suposiciones de la paramtrica ANO V A eran no conocido incluso con log trans-fo r macin de valores. Noctu r nal patte r ns de produccin de nctar y la concentracin de azcar en el nctar eran comparado entre pares de especies uso pro-ducto del momento correlacin anlisis. T emporal patte r ns de bat visitacin a las flores eran comparado entre pares de especies uso Kolmogorov-Smi r noviembre de dos muestras pruebas.Producto del momento correlacin anlisis Tambin se llevaron a cabo a examinar asociaciones entre nctar secrecin las tasas, el azcar nctar concentracin, y frecuencia de bat visitacin.

RESUL TADOS TABLA 1Floral

caractersticas de los cinco especies de de columna cactus. Datos son medio (61 SE). Especie: Stenocereus griseus (SG), Pilosocereus moritzianus (PM), Pilosocereus lanuginosus (PL) Subpilocereus repandus (SR), y Subpilocereus horrispinus (SH). T est: unidireccional ANO V A (F), Kruskal-W allis ANO V A (H). Romano nmeros indicar resultados de post hoc comparaciones.
Carcter N SG PM
II

Exte r nal longitud (Cm)

22-26

5. 1 0.15

4. 3 0.06

yo

Inte r nal longitud (Cm)

2 0 -26

3. 5 -0.11

me

3. 5 (0,09)

me

Periantio ancho (Cm)

22-26

2. 1 -0,04

me

2. 5 -0.02

II

Antera altura (Cm)

0.

3. 6 0.15

me

3. 3 0,13

yo

Estigma altura (Cm)

0.

3. 6 (0,07)

me

4. 7 -0,04

IV

Floral y caractersticas recompensar availabilit ycualitativas y cuantitativo rasgos florales de la cinco especies de columnar cactus estudiado eran Ve r y similares (Fig.1). Tubos florales fueron verdoso externamente excepto en Stenocereus gri-seus, en que la dominante color era prpura-marrn. El dominante color de la petaloide segmentos era blanco para todos especies pero S. griseus, en que la periantio era rosa-ish y podra ser considerado visualmente atractivo para los visitantes diurnos. La caracterstica olor similar a descompuesto veg-etables se detect en diferente intensidades en cada espe-cies pero S. griseus, en que un ms fragante aroma podra ser distinguido. Flores eran en forma de embudo, con paredes gruesas de carnosa de leathe r y tejido circundante la rganos sexuales. Todo de estos caractersticas corresponder a la clas-sic sndrome de chiropterophily (Van der Pijl, 1961; Fae-gri y furgoneta der Pijl, 1979). Incluso aunque estadsticamente significativo interespecficas diferencias se detectaron en la morfolgico caractersticas de la flores, estos diferencias eran pequeo en ab-soluto magnitud (T abla 1), por lo tanto llegamos a la conclusin que estos especies tener un comn floral morfolgico patrn. La distancia entre la estigma y la base de la hipantio era no significativamente diferente de la distancia entre la superior anteras y la base de la HYPAN-thium en S. griseus, S. repandus, y S. horrispinus (T 5 20.020, P 5 0,98; U 5 0.404, P 5 0,68; U 5 21,82, P 5 0,069, respectivamente). En la otro parte, en Piloso-cereus lanuginosus y P. moritzianus la estigma fue considerablemente exerta (T 5 6,05, P , 0,0001; U 5 3,21, P , 0,0013, respectivamente) y significativamente superior que el

Polen grano rea (3 10 Estigma rea

2 5

c m 2)

30

3.7

III

3. 5 (0,09) 1. 0

II

< 0.05%
(cm2)

18-23

2. 4 (0,16)

III

< 0.05%
III

Mximo nmero polen granos / estigma

(4

18-23

6. 5 0.42

2. 9 -0,14

310) 21-33

Nmero de estambres / flor

1180 55.0

III

896 II 26.1

anteras; por lo tanto, la ex tres N especies sonAL con-considerado July 1997] ASSAR ET .POLLINATION nonherkogamous y la ltimo dos herkogamous. Flores de todo especies son hermafrodita. Como en el caso de mediciones morfolgicas, significativo inte r - especfica estadstico diferencias se detectaron en todo reproductiva las variables (T abla 1). La magnitudes de estos diferencias eran relativamente pequea, indicando que un conjunto comn de reproductivo caractersticas caracteriza este grupo de cactus. La pistilo en total especies tiene un solo largo central Estilo con un multilobulada estigma (10 -14 lbulos) rodeada un anillo de numerosos estambres (. 600 estambres / flor).Estimado polen produccin por flor siempre superior a un milln granos. La estimado mximo (6 1 SE) de carga de polen granos que la estigma podra potencialmente contener era Ve r y alto para todo especies (2.9 3 10 4 6 0.14 3 10 4-6,8 3 10 4 6 0.29 3 10 4 polen granos / estigma). El nmero de vulos producido por flor era relativamente alto para todo especies, con significar valores siempre . 1000El ms alto valores producido en P. moritzianus y P. lanuginosus.La polen: vulo proporcin era relativamente variable entre los especies, con extremo bajo y alto valores en P. lanuginosus (296) y S. repandus (1054), respectivel y.La promedio semilla establecer por flor en todo especies, pero P. lanu-ginosus (Datos no disponible) era . 70% de la total nmero de vulos por flo r.

promedio que van de CACTI 1.96 BIOLOGY OF COLUMNAR

a 3,33 m dependiente en 5 la especie. S. horrispinus era la slo especies con flores en suelo nivel debido a la decumbente naturaleza de su ramaes.S. griseus era la slo especies con flores ubicados principalmente en la vrtice de la principal ramas. Plantas de todas las especies contenida similar nmeros de floral brotes en el momento de censo. La promedio valores eran basado en ; 2 meses de seguimiento semanal para cada de la especies.Todas las especies mostraron un relativamente bajo nmero de flores en antesis por planta por noche, con un promedio de nmeros -ing son de 1.4 a 4.4. W ith respeto a temporal availabilit y, antesis era crepuscular y sincrnico en todo especies.Pico antesis en todo especies producido entre 1830 y 1930. Estigma receptividad y antera dehiscencia ocurri simultneamente con antesis. Flores permanecido abierto la totalidad noche y la prximo maana excepto para S. griseus, en que flores cerradas antes salida del sol. Aunque no sistemtica monitoreo de polen disponibilidad encima tiempo se llev a cabo en este estudios y, nosotros ELOBSE r ved que ms del polen cargas tenido sido eliminado de la anteras por 0300 en la maana. Flores eran en avanzado estado de con-floracin 24 h despus antesis. Floral recompensas Nectar secrecin comenz antes anthe-sis en total especies. La velocidad de nctar secrecin aumentado bruscamente despus flores abierto y hizo no disminuir hasta casi medianoche (Fig. 2AMximo tasas medias de nctar secrecin por flor producido antes medianoche y eran 0.126 ml / h en 2100 para S. griseus, 0.180 ml / h en 2300 para P. moritzianus, 0.164 ml / h en 2300 para S. rePandus, y 0.123 ml / h a 2200 para S. horrispinus. Despus de la pico, nctar secrecin disminucin gradualmente hasta 02.01 h antes salida del sol, cuando lo alcanzado cero.Patrones de secrecin de nctar encima la noche eran Ve r y similar en todo cuatro -pe-cie de cactus. Resultados de una correlacin anlisis entre las especies indicar que, para todo pares en comparacin, temporal patrones de nctar produccin eran muy correlacionado (R $ 0,88; P # 0.001). T otal nctar produccin por flor por noche excedido 0.5 ml en cada uno especies (T abla 3), con un promedio de valores que van de 0.671 6 0.272 a 1.091 6 0.452 ml flo r 2 1 1 noche 2. Estimado valores de nctar totales produccin por planta por noche a distancia de 1.0 ml a 2.5 ml para la diferente especies. El promedio valores de nctar azcar concentracin VA R - IED de 18.0 a 20.7% (Sacarosa equivalente unidades) para todas las especies (T abla 3), y la general patrn de variacin en

TABLA 2Floral

disponibilidad en te r ms de espacial ubicacin en la planta, floral brote produccin, y nmero de abrir flores por planta por noche en cinco especies de cactceas columnares. Datos son medio (61 SE). Especie: Stenocereus griseus (SG), Pilosocereus moritzianus (PM), Pilosocereus lanuginosus (PL), Subpilocereus repandus (SR), y Subpilocereus horrispinus (SH). T est: unidireccional ANO V A (F), Kruskal-W allis ANO V A (H).Nmeros romanos indicar resultados de post hoc comparaciones.
Disponibilidad N SG

Flor altura (M)

38 - 60

2. 8 -0,14 8.6
I

II, III

No. flor Plan de brotes t

1

2 1

semanas

31-59

No. flores abierto Planta

2 1

noches

42-162

{0}1.11.{/0}{1} {/1} 1.4 I < 0.05%

un

NS P . 0,05.

La cinco especies eran tambin similar en condiciones de espacial y temporal floral disponibilidad (T abla 2).Flor distribucin en la ramas era apical o lateral, con alturas

nctar azcar concentracin sobre la noche era similar para todos especies (Fig. 2BResultados de un correlacin anlisis entre especies indicar que patrones temporales de concentracin de nctar eran slo significativa entre tres pares de especies, P. moritzianus - S. repandus (R 5 0.72, P # 0,019), S. repandus - S. horrispinus (R 5 0,86; P # 0,0016), y S. repandus - S. griseus (R 5 0,71; P # 0.013). En S. griseus, S. repandus, y S. horrispinus, nctar azcar concentracin aumentado a un pico antes dehendido; en contraste, azcar concentracin hizo no aumentar

este espe-JOURNAL 6 en P. moritzianus, porque la alto valores para AMERICAN cas eran grabado en la principio de nctar la secrecin. En general trminos, ambos nctar secrecin y nctar azcar concentracin patrones eran similar en todo especies de cactus. Ambos las variables eran muy correlacionado en S. griseus, S. repandus, y S. horrispinus, pero no en P. moritzianus

OF

BOTANY

[Vol. 84

*** Tabla 4 ***

Floral visitantes y las visitas patrones de turnos eran el ms importante floral visitantes en todo cactus.T wo especies de Necta r-alimentacin murcilagos asociado con rido y semiridas entor- eran identificado, la menor murcilago de nariz larga (Leptonycteris curasoae Miller) y la bat de lengua larga (Glossophaga longirostris Miller), en tanto la subfamilia Glossophagina e o f d e Phyllostomidae.Hawkmoths (Sphingidae) rara vez se ELOBSE r ved visitante cactus flo-res, y entonces slo aquellos de P. moritzianus y S. griseus en Pueblo de Mamo.V isitas de estos insectos durado menos que uno en segundo lugar, con un frecuencia de visitacin de 1 visitar flo r 2 1 noche 2 1. En puesta del sol (1900 -1930), visitas por Me-galopta sp. (Hymenoptera: Halictidae) se ELOBSE r ved las flores de P. moritzianus y S. horrispinus en ambos sitios de estudio. V isitation por estos abejas era raramente ELOBSE r ved y dur de 5 a 20 min / flo r. V isitation por colibres producido antes puesta del sol (1800 -1900) y despus de la salida del sol (Primera horas en el por la maana). T wo especies visitado S. griseus y P. moritzianus en Pueblo de Mamo, la Buffy Hummingbird (Leucipo Falla x) y el White-V entando Plumeleteer (Chalibura buffonii), mientras slo la primera visita cactus flores en Pe n 'Insula de Paraguan a '. Visitas florales por colibres durado de 30 s / flor a 2 min / flo r. Estos pjaros parecido a visitar ms flores con frecuencia de insectos. Ellos o aterrizado en la perianto o rondado delante de la flores. En tanto casos, aves introducidas su picos o slo parte de la cabeza en las flores. Aunque frecuencia de visitacin a cactus flow-res era no estudiado sistemticamente para colibres, estos pjaros eran menos frecuentes visitantes de de columna cactus de murcilagos.

2. T emporal patte r ns de nctar secrecin en ml / h (A), azcar en el nctar concentracin en porcentaje de sacarosa equivalentes (B), y visita bat a flores en porcentaje de visitas de total nmero de visitas por flor por noche (C); en flores de Stenocereus griseus (SG), Pilo-socereus moritzianus (PM), Subpilocereus repandus (SR), y Subpil-ocereus horrispinus (SH). Datos son medios (6 1 SE). Para nctar produccin N 5 18 en SG, N 5 34 en PM, N 5 30 en SR, y N 5 28 en SH; para nctar azcar concentracin, N 5 17 en SG, N 5 23 en PM, N 5 27 en SR, y SH; para porcentaje de visitacin N 5 19 en SG, N 5 18 en PM, N 5 13 en SR, y N 5 24 en SH.

La Fig.

En todo especies, visitas por murcilagos comenzado despus puesta del sol (1900 1930), y aumentado en frecuencia hasta casi medianoche.

La promedio a distancia de 27 a 78 July 1997]nmero de floral visitas NASSAR ET AL.P OLLINATION visitas flo r 2 1 noche 2 1 (T abla 3); floral visitacin frecuencia era muy variable dentro todo especies. Pico tasas de visitacin producido cerca medianoche, despus este pico, frecuencia de visitas disminucin a cero en 0500 -0600 (Fig. .2cLa patrn de frecuencia de flor visitacin encima la noche era Ve r y similar en la cuatro especies de cactus. Resultados de la Kolmogorov-Smirnov dos de la muestra de la prueba endican que, para todo pares de especies en comparacin, la estiacoplado extremo diferencias eran # 0.40 (P $ 0,18). Bat visitas eran breve, ms de ellos perdurable , 2 s (N 5 24).T wo tipos de visitacin comportamientos eran identificado, cierne y agarrar (Colgando en frente de la corola y apoyo bat 's masa en su pulgares). Bats rondado en 83-100% de la visitas a la diferente especies de cactus y comprendido flores en un mximo de 17% de la visitas (N 5 50 visitas) en la caso de P. moritzianus. Bats Introproducidos su cabezas en la floral tubo, fabricacin contacto con ambos estigma y anteras, y paliza nctar de la nctar chambe r. V isitas eran hecho por un solo bat o por un grupo perteneciente a la mismo, o en algunos casos, diferente especiesLa nmero de murcilagos en un grupo promedio 2 61 (N 5 18) en P. moritzianus, 3 6 1 (N 5 19) en S. griseus, 3 6 1 (N 5 13) en S. repandus, y 6 6 3 (N 5 24) en S. horrispinus. Incluso aunque varios murcilagos podra ser uso la mismo flores, no agresivo interacciones entre enindividuos eran detectado. La aparente temporal patrn de bat visitacin a un floracin planta parecido a ser cclicamente calorasAunque no formal datos eran tomado a corroborar este ELOBSE r cin, nosotros notado tiempo perodos con varios visitas alternado con tiempo perodos sin visitas. En en general, temporal patrones de nctar produccin y nctar azcar concentracin y la relativo frecuencia de flor visitacin por murcilagos eran similar en todo especies de de columna cactus. Perodos de alto frecuencia de floral visicin correspondi a perodos de alto nctar produccin y azcar concentracin. Similarl y, decreciente frecas de floral visitas correspondi a decreciente valores de azcar concentracin y nctar produccin. Correlacin anlisis revelado que aumenta y disminuye en la relativa frecuencia de floral visitacin por murcilagos eran signifisignificativamente correlacionado con aumenta y disminuye en tasas de nctar produccin, pero eran relativamente menos correlacionado con variacin en nctar azcar concentracin (T abla 4). Estos resultados sugerir que nctar volumen tiene un mayor efecto en bat visitacin frecuencias de nctar qualit y.

Cra sistemas y e f caces polinizadores-base BIOLOGY OF COLUMNAR CACTI

en el ndice 7 de Autoincompatibilidad (ISI) (Bullock, 1985), S. griseus, S. repandus, y S. horrispinus son -in compatible con auto (ISI 5 0) (T abla 5). En P. moritzianus slo algunos frutas eran producido de la auto-polinizacin flores (fruta: Flor 5 0,22; ISI 5 0,35). Conforme al Valor ISI, este especies debe ser considerado parcialmente auto-compatible, howeve r, frutas producida a partir de autofecundacin hizo no alcanzar maturit y. Ninguno de los la especies producido fruta en la auto-polinizacin tratamiento sin manipulacin (flores en bolsas). Frutas: Flor ndices por debajo naturales polinizacin vari de 46 a 76%, y semilla: vulo proporciones variaron en-tre 70 y 94% (T abla 1). Mayor valores de semilla: vulo relaciones eran asociado con alto valores de pol-

TABLA 3T

otal nctar secrecin por flor por noche, promedio nctar azcar concentracin (Sacarosa equivalente unidades) encima la noche, y nmero de murcilago visitas por flor por noche. Datos son medio (6 1 SE). Especie: Stenocereus griseus (SG), Pilocereus moritzianus (PM), Pilosocereus lanuginosus (PL) Subpilocereus repandus (SR), y Subpilocereus horrispinus (SH). T est: unidireccional ANO V A (F), Kruskal-W allis ANO V A (H).Romano nmeros indicar resultados de post hoc comparaciones.

Variable
Nctar secrecin flo r
2 1

N
2 1

SG

casi t

(Ml)

18-34 17-27

0.79 2 0.053 20.7 II = 0.3

I, II

Nctar azcar concentracin (%) Nmero de bat visitas flor

2 1

noche

2 1

13-24

27 I {0}4.1.{/0}{1} {/1}{0} {/0}

len: vulo relaciones, y ms bajo los valores de semilla: vulo relacin fuera asociado con ms bajo polen: vulo valores (T abla 1). En la contra r y, fruta: Flor ndices por debajo de natural pol-lination hizo no mostrar un consistente asociacin con los valores de la polen: vulo relacin (T ables 1, 5). V alores de la fruta: Flor proporcin para la polinizacin cruzada prueba super 0,50 para todo especies (T abla 5) y eran no estadsticamente dife r - ent de valores de los natural polinizacin tratamiento: P. moritzianus (X 2 5 0,53; df 5 1; P 5 0.46), S. repandus (X 2 5 0,37; df 5 1; P 5 0.54), S. horrispinus (X 2 5 0,004; df 5 1; P 5 0.95), y S. griseus (0,53) (X 2 5 2,07; df 5 1; P 5 0,15). Estos resultados indicar que fruta establecer en estos especies es no polen limitado. Incluso en P. moritzianus, que es parcialmente auto-compatible, la fruta:

flor proporcin va polinizacin cruzada A era casi dos veces MERICAN JOURNAL como alto como la fruta: Flor proporcin va auto-polinizacin. En adcondicin a esto, la alto valores de semillas producido por flujoer bajo natural polinizacin parecer a indicar alto efividad en la declaracin de polen granos en la floral estigmas . Resultados de la bat exclusin prueba (T abla 5) mostr que la proporcin de flores productor fruta disminucin drasticamente (Cerca a 0) en todo especies cuando murcilagos eran excluidos. Diferencias en fruta: Flor relaciones bajo natural polinizacin y la bat exclusin tratamientos apoyar la hiptesis que murcilagos son en funciones como la principal polinizador agentes de estos de columna cactus. Otro agentes, tal como colibres, polillas, y abejas aparecer a tener un trivial efecto como pollinadores en este grupo de plantas. DISCUSIN Nuestro resultados apoyar la hiptesis que la estrategia reproductiva de cinco especies de V enezuelan cactceas columnares en volvs un bat especializado planta-polinizador sistema, en que florecen visitacin por necta r-alimentacin murcilagos es esencial para la sexual reproductivo xito de estos cactus. Floral rasgos, espacial y temporal disponibilidad de flores, y patrones de nctar y polen presentacin en estos cactus corresponder exactamente al bien conocido polinizacin sndrome de chiropterophily (Bake r, 1961, 1970, 1973; furgoneta der Pijl, 1961; Faegri y furgoneta der Pijl, 1979). La bsico rasgos florales compartido por la V bat enezuelan cactus son: robusto estructuras florales, forma de embudo floral tubos, maduro vegetales como odo r, externa colores que son no atractivo a diurno Vis-itors, numeroso estambres, grandes cantidades de polen y necta r, y nocturno antesis.Varios de estos rasgos han sido ya se ha descrito para otro especies de chiroptero-philous cactus estudiado en detalle (Alcorn et al., 1959; Al-maz, McGrego r, y Olin, 1962; McGrego r, Alcorn, y Olin, 1962; Murawsky et al., 1993; Petit, 1995a; Sahle y, 1995; Aliente V-Banuet et al., 1996; Fleming, T uttle, y Horne r, en pulse). Muchos ms especies de de columna cactus no an estudiado (Bravo-Hollis, 1978) tambin parecer a emparejar la descripcin mencionado por encima de, sugerencia que Quiroterophil y i s un widesprea d pollinatio n syndrom e e n d e Pachycereae y Cereeae tribus de la Cactaceae. La V enezuelan de columna cactus estudiado restringir su recompensas (Nctar y polen) casi exclusivamente a Noctu r -

nalB visitantes. OF OTANY

Estos especies participacin la mismo [Vol. general 84 estrategia de nctar y polen presentacin a su floral visitantes. Ambos floral recursos eran casi exclusivamente dirigido a murcilagos. En todo casos la alto niveles de nctar produccin producido durante la primero pocos horas despus antesis, cuando necta r-alimentacin murcilagos tener la alto energa demanda despus un diurno perodo sin la alimentacin. Este condicin difiere de la nctar los patrones de produccin fundar en otro especies de de columna cactus en la del norte y meridional lmites de su distribucin en la Nuevo W undo. En noroeste Mxico, Pachycereus pringlei, Stenocereus thurberi, y Carnegia gigantea tener nctar secrecin patrones que, incluso aunque comienzo en noche, continuar durante la prximo maana siguiente antesis (Fleming, T uttle, y Horne r,

TABLA 4Correlacin coeficientes (R) de correlacin anlisis

de frecuencia de bat visitas (%), nctar tasas de secrecin (Ml / h), y nctar concentracin de azcar (% De sacarosa equivalentes) en cuatro especies de de columna cactus. Flores medido correspondi a diferente plantas en cada especies.Especie: Stenocereus griseus (SG), Pilosocereus moritzianus (PM), Pilosocereus lanuginosus (PL) Subpilocereus repandus (SR), y Subpil-ocereus horrispinus (SH).
Nctar produccin vs nctar concentracin N Frecuencia de visitas vs nctar produccin N

Especie

SG PM Sr. SH

0.96 0.45 0.71 0-86

10 10 10 10

, 0.001

0.8 2 0.9 4 0.9 8 0.9 5

11 11 11 11

IN E
0.015 , 0.001

, 0 1 , 0 1 , 0 1

un

NS P . 0,05.

0.62 ASSAR ET de AL.P BIOLOGY OF COLUMNAR CACTI : flor Nproporcin cada OLLINATION polinizacin 0.00 tratamiento y exclusin bat experimento. ISI 5 proporcin de fruta 0.03 establecido a travs de auto-polli-nacin / porcentaje de fruta establecer 0.00 va la polinizacin cruzada. 0.49 0.00 0.61 formas sido asociado con relativamente diluir nctar 0.00 0.06 (Heinrich, 1975; Sazima y Sazima, 1977, 1978; Bake r, 0.00 1978). En Summa r y, incluso aunque necta r-alimentacin 0,50 murcilagos son 0.00 0.53 0.00

JulyTABLA 1997]

5Fruta

0.00
0.00
Especies T ratamiento

No. de flores

0.35

Fruta : flor proporcin ISI

0.00

la nocturno polinizadores de varios especies de cactceas columnares, diferencias en sincronizacin de nctar la secrecin, volmenes
0.00

S. griseus Agamospe r mi 23 Natural polinizacin 49 La autopolinizacin 24 Mano polinizacin cruzada T otal exclusin 35 Bat exclusin 34 P. moritzianus Agamospe r mi 22 Natural polinizacin 57 La autopolinizacin 18 Mano polinizacin cruzada T otal exclusin 30 Bat exclusin 38 S. repandus Agamospe r mi 25 Natural polinizacin 51 La autopolinizacin 25 Mano polinizacin cruzada T otal exclusin 42 Bat exclusin 35 S. horrispinus Agamospe r mi 29 Natural polinizacin 58 La autopolinizacin 25 Mano polinizacin cruzada T otal exclusin 28 Bat exclusin 31 0.00 0.76 0.00 0.53 0.00 0.00 0.00 0.46 0,22

17

13

18

17

producido, y concentracin de azcar, sugieren que estas especies diferir en su grado de especializacin para bat vislitacin. En este sentido, V enezuelan de columna cactus se puede considerar entre la ms bat especializado especies. Bat s ar e d e mos t commo n flora l visitante s o f d e V ene-zuela n Columna r CACT estudi. Th e tempora l concordancia betwee n pico s o f flora l rgimen de visitas, necta r produccin, y suga r concentratio n fo r al l especie s sugerir s tha t recompensa presentatio n i s d e mai n facto r influencin g d e n golpeteo d e n visitatio displaye d b y bat s un t thes plantas e. Thi s influir hombro d b e affecte d b y d e Amoun t o f rewar d offere d por uni t o f tiem po (Rata e o f necta r produccin) una d d e qualit y de th e rewar d (Solut e concentracin). Resultado s o f d e correlacin i n analysi s indicar d un Stronge r ASOCIACIN betwee n bat visita s una d tasa s o f necta r productio n tha n betwee n ba t visitas de un d necta r suga r concentracin. Th e promed e Amoun t de necta r tha t ca n b e obtaine d fro m un singl e flo r pe r noche (0,6-1. 1 ml) i s Ve r y lo w Comparar d t o d e terico Amoun t neede d t o t mee d e Dail y energ a ceder t o f Lep-tonycteri s curasoa e yerbabuena e e n norther n M e 'xic o (7.79. 8 ml, ;. 40 2 kJ) (M. Una. Horne r, T exa s Parque s una d W ild-lif e Departamento, persona l comunicacin).A n promed e de tw o flor s wer e ope n pe r plan de t pe r casi t e n d e especies

10

declaracin stig-matic AMERICAN JOURNAL OF BOTANY de grande cantidades de polen en la [Vol. 84 Su cara r puede promover macho gametoftico compe-tencia (Stephenson y Bertin, 1983; Sno w, 1986) entre el polen en prensaEn Por u ' , flores de Weberbauerocereus granos desde mismo individual o diferente individuos y puede probablemente seleccionar para los hombres weber-baueri iniciar nctar secrecin en la tarde (Sahle y, gametofitos con superior tasas de polen tubo crecimiento 1995).Slo especies de de columna cactus distribuye (Cruden, 1977; Mulcah y, 1979; Feinsinge r, 1987; dentro tropical lmites parecen restringir floral recompensas a Schlichting et al., visitantes nocturnos. Este es la caso en Neobuxbaumia 1987; Stephenson et al., 1988). Si la cantidad de polen tetetzo en el T ehuac una 'n Y V alle, M e 'xico (V Alientedepositado por murcilagos en estigmas florales eran alto Banuet et al., 1996) y Stenocereus griseus y Subpilocereus suficiente para promover sexual seleccin, entonces la s r repandus en Curacao (Petit, 1995b). Nctar volmenes vice de este vector polen podra ser interpretado como producido por las flores de los V enezuelan especies eran promocin ajustador descendencia. relativamente alta en comparacin a otra chiropterophilous Necta r tha t i s continuousl y d producir al l casi t lon g plantas (V oss et al., en-coraje s energa-demandin g bat s t o visi t hombre y flor s 1979; Lemke, 1984; Hokche y Ra m 'Irez, 1990). Estos du r - g en un lon g perio d o f tiempo, una d t o mov e volmenes eran excedido slo por especies con denso enbetwee n diferentes flores s e n orde r t o satisf y thei r energ florescencias tales como Parkia (Baker y Harris, 1957, a necesidades. Thi s patrn o f polle n movimiento, e n additio Hopkins, 1984; Grunmeie r, 1990) y por cactceas n t o d e hig h fligh t capacidad o f necta r-feedin g bat s columnares de noroeste Mxico, que producido un promedio (Sahle y, Horne r, una d Fleming, 1993; M. Una. Horne r, T de 1,1-2,0 ml por por flor noche (Fleming, T uttle, y Horne r, exa s Parque s una d W ildlif e Departamento, poren pulse). Nctar azcar concentracin niveles de el V enezuelan especies encajar la gama comnmente inform para la otra chiropterophilous especies (Heinrich, 1975; Bake r, 1978; Howell, 1979; Helversen y r Reye, 1984). En comparacin al azcar concentracin niveles inform para el mexicano cactus (24 -28%) (V Aliente-Banuet et al., 1996; Fleming, T uttle, y Horne r, en prensa), la V especie enezuelan tenido un relativamente ms diluir necta r. Uno posible explicacin para este diferencia tiene a hacer con la polli-nador agentes de la diferente especies y su nctar requisi-tos. Mientras V enezuelan cactus flores producir nectar slo en noche, nctar en varios Mexicano especies es tambin disponible a diurno polinizadores, incluso las aves y sona l comunicacin), garantizar la s tha t polle n wil l b e los abejas (Fleming, T uttle, y Horne r, en pulse). En estos trans-ferre d betwee n GENTICAMENTE diferencial t nctar de las especies concentracin de azcar puede ser un plantas. Unde r thes e ci r - tancias, necta r-feedin g bat s ar e compensacin entre las demandas de nocturno y diurno actina g s un polinizador adecuado s o f auto-incompatibl e consumidores. Las abejas han sido frecuentemente asociado plantas. con flores caracterizado por muy concentrado nctar Obligar fertilizacin cruzada era demostrado para tres de (Gottsberge r, Schrauwen y Linskens, 1984), mientras las especies de cactus estudiado; slo P. moritzianus fue murcilagos y colibres tener alparcialmente auto-compatible. Un nfasis en cruzamiento es tambin sugerido por ELOBSE r valores ved de la polen: vulo relacin (296-1054). Conforme a Cruden (1977) y Cruestudiado, producin g un maximu m Volum o f # 5 m L o f den y Mille r - W ard (1981), estos especies debe ser con2 1 2 1. nec-ta r plan de t noche Th e hig h deman d fo r considerado entre la '' Xengama facultativas '' y '' Xeenerg a e n nec-ta r-feedin g bat s hombro d la promocin e mongama obligado '' categoras. La ms bajo valores de visitatio n t o hombre y flor-in g persona s pe r casi t un d pol-len: vulo proporcin eran encontrado en P. moritzianus, probabl y un golpeteo n o f revis-itatio n t o previousl y uso como espera pues de correo d e lo s partia l y autod flores. Compatibilit. Auto-compatibilidad haya sido previamente Durante su visitas de cactus flores, murcilagos funcin documentado para dos especies de chi-ropterophilous de tan eficaz polinizadores. La principal cuerpo regiones columna cactus, hermafrodita indivi-duos de Pachycereus involucrado en el proceso de polinizacin son la cabeza, pringlei con un autofecundacin velocidad como alto como cuello, y hombros, cuando ms de la polen es depositado. 65% (Murawski et al., 1993), y Weberbauerocereus Produccin de grandes cantidades de polen por flores de de weberbaueri, con un autofecundacin velocidad de 26% columna cactus resultados en grandes cantidades de polen ser (Madura fruta configurar) (Sahle y de 1995); howeve r, para depositado en la murcilagos, por lo tanto, creciente la P. moritzianus la Herko-gamous condicin podra ser probabilidad de declaracin de nu-merous polen granos en la considerado un fsico mecanismo promocin xenogam y. estigmas florales. En la Por otra parte, la relativamente Otra interesante ELOBSE r - cin de nuestro resultados es grande capacidad stigmatic de flores de cactus (Hasta a cinco que la semilla: vulo relaciones mostrar cierta pedidos de magnitud de polen granos puede ser tenido correspondencia con el polen: vulo proporciones. El ms potencialmente en uno estigma) Garantas la recepcin de alto valores de semilla: vulo proporcin ocurrido en suficiente granos de polen a fertilizar ms vulos.La especies con la alto polen: vulo proporciones. Este resultado

sugiere que en multiovule especies, independientemente de July 1997] NASSAR ET AL.POLLINATION los sistema de apareamiento, alto polen: vulo relaciones parecer a aumentar la proporcin de vulos con xito fecundado a travs de un en-pliegue en el polen cargas producido; howeve r, que relacin hizo no mantener para la fruta: Flor relacin. Conforme al resultados de los bat exclusin experimentos, fruta y semilla produccin a travs de naturales polinizacin puede ser atribuido casi exclusivamente a visitas por nec-ta r de lactancia murcilagos en estos especies.Adems de la experimentos de exclusin, campo ELOBSE r vaciones indicado que diurnas vis-itors son ineficaces polinizadores para uno de tres razones: vector tamao y las visitas comportamiento impide polinizacin, visitas raramente sucedido, o porque tiempo de visitacin ocurrieron antes o despus floral recurso presentacin. Estos resultados eran consistente con bajo fruta establecido en virtud bat exclusin encontrado por Petit (1995a) en Stenocereus griseus (0%) y Subpilocereus repandus (10%) en Cura c ao, y por Aliente V-Banuet et al. (1996) en Neobuxbaumia tetetzo (0%) en Mxico. Este la dependencia obligada en murcilagos para la explotacin sexual soporta la reproduccin la tesis de un obligar mu-tualistic interaccin entre necta r materna murcilagos y V en-ezuelan cactceas columnares. Uno pieza de evidencia apoyar este idea es la extenso superposicin geogrfica entre el V enezuelan de columna cactus y la distribucin de Lep-tonycteris curasoae y Glossophaga longirostris (Lin-ares, 1986; Ponce, 1989). Geogrfico superposicin entre el componentes de un mutualista interaccin es evidencia de un especializado interaccin (Thompson, 1995).Este cha r - rcter de obligar bat dependencia contrastes con ELOBSE r va-ciones de Fleming, T uttle, y Horner (En prensa) y Sahley (1995). Fleming, T uttle, y Horner inform polinizacin efectiva por diurno visitantes en tres Mexican cactus columnares, Pachycereus pringlei, Stenocereus thurberi y Carnegia gigantea con dimensiones de fruta establecer para di-urnal polinizacin que van desde 18 a 68% en Carnegia gigantea. Sahley tambin inform eficaz diurno polinizacin en la Peruano cactus Weberbauerocereus weberbaueri, con porcentajes de maduro cuajado para da pollination ser 0,35%. Por lo tanto, fuerte dependencia en murcilagos como polinizadores es no universal en de columna cactus. Un crtico pregunta acerca de la bat-cactus interaccin es cmo eficaz son necta r materna murcilagos como polinizadores de el V enezuelan de columna cactus? Varios lneas de evidencia sugerir que los murcilagos son eficaz polinizadores. En primer lugar, en trminos de DIVERSIDAD alimentos y, all son pocos re-cursos alternativos adems columnar cactus que necta r-alimentacin murcilagos podran utilizar en ambientes ridos (Soriano, Sosa, y Ros-sel, 1991). Este limitado diversidad de recursos podran fuerza nectarivorous murcilagos a confiar fuertemente en pocos especies de Las plantas que ofrecer previsible recompensas en extremo ambientes.En segundo lugar, la semilla: vulo relaciones bajo natural polinizacin fueron relativamente alto para todo la especies estudiado (0,70 0,98) comparado a valores encontrado en especies (Sin cactus) con otra polinizacin modos (Ra m 'Irez, 1995). Este resultado in-dica que murcilagos son depositar suficiente

polen enOFestigmas florales a BIOLOGY COLUMNAR CACTI

fertilizar ms de la vulos. 11 Segn Orn-duff (1970), estigmatizado declaracin de suficiente polen granos a producir un completar establecer de semillas lata ser interpretado como un medir de eficacia de la sistema de polinizacin. Fi-nall y, porcentajes de fruta establecer comnmente inform para autoincompatible chiropterophilous especies son considerablemente ms bajos (21-35%, Sutherland, 1986; N. Ra m 'Irez, Centro de Motor de bsqueda de un 'nica T ropical-UCV) de valores encontrado en este estudio y en otros estudios de chiropterophilous cactceas columnares (Petit, 1995a; Sahle y, 1995). W e sugerir, howeve r, que alto bat polinizacin eficacia debe no ser con-considerado el slo causar de la relativamente alto valores de fruta establecer fundar en cactceas columnares. Ra m 'Irez y Ber r y (1995) relacionar alto niveles de fruta y semilla establecer con la condicin de solita r y flores, lo cual es la caso en todo -pe-cie de de columna cactus. La asignacin de planta Los recursos deben ser relativamente mayor en solita r y flores en comparacin con floral unidades en varias flores inflorescencias. Base d o n nivel s d e pollinatio n Efectividad s e n d e V ene-zuela n Columna r cactus, w e hav e demuestran d e n thi s estudio tha t bat s ar e d e onl y reliabl e recur e tha t thes e planta s tener fo r thei r sexua l reproduccin. Bot h Fleming, T uttle, y Horne r (In prensa) un d Sahle y (1995) hav e demostrar d de incremento d nocturna l frui t s t e n Columna r CACT i specie s du e al limite d poblacin s o f ba t specie s e n Mexic o una d Per, re-spectivel y. Durin g perodo s o f ba t scarcit y, Thos e CACT i contar o n effectiv e alterna e polinizador s t o la promocin e outcrossin g y t o mante n genticamente c Variatio n e n thei r poblaciones, bu t lo que pareciera d b e d e consecuencia s S i poblacin s d e necta r materna bat s disminuir d e n V enezuela? Lo c h s polinizadores hara mante n sexua l reproductio n una d genticamente c variabilit y e n V en-zuela n cactus? En general, ou r dar s e indicando tha t d e mutu-alisti c INTERACCIO n betwee n necta r-feedin g bat s una d columnar CACT i e n V enezuel un parece s t o b e Ve r y especializarse d una d con-secuencia de s o f un seriou s disturbanc e o n eithe r componente coul d b e definitiva. LITRO A TURA CITADOS
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