CIVA 2003 (http://www.civa2003.

org), 105-121

Nuevos aportes a la morfologa y distribucin de Malacobdella arrokeana (Nemertea: Bdellonemertea), endocomensal del Geoduck del sur, Panopea abbreviata (Bivalvia: Hiatellidae) en Patagonia (Argentina)
Sergio R. Martorelli , Nstor F. Ciocco , Maria Cielo Bazterrrica
1 2 1 2,3 3

Centro de Estudios Parasitolgicos y Vectores (CEPAVE), La Plata (Argentina) Centro Nacional Patagnico (CENPAT-CONICET, Chubut (Argentina) 3 Universidad Nacional de la Patagonia San Juan Bosco, Chubut (Argentina)

Resumen Se aportan nuevos datos relacionados con Malacobdella arrokeana a partir de ejemplares recolectados en su hospedador tipo, Panopea abbreviata (Valenciennes, 1839), en Patagonia (Argentina). Los nemertinos malacobdlidos han sido reportados como endocomensales de varios bivalvos en los Ocanos Atlntico y Pacfico Norte, y slo recientemente se reportaron para el Atlntico Sudoccidental. M. arrokeana se diferencia de todas las otras especies conocidas hasta el presente principalmente por el nmero de ondulaciones intestinales, el gran tamao que el cuerpo puede alcanzar, la posicin dorso-lateral del poro excretor, el largo de la proboscis y del rincocele y por la posicin de la comisura nerviosa posterior. Sobre la base del estudio de un importante nmero de especimenes juveniles y adultos se presentan nuevos datos morfomtricos as como otros tendientes a posibilitar una mejor diferenciacin de los especimenes juveniles, y adultos machos y hembras. Adems se amplia la distribucin geogrfica original de la especie Panopea del Golfo San Jos al Golfo San Matas, y se aportan nuevos datos relativos a la relacin simbionte-hospedador.

Summary New contribution to morphology and distribution of Malacobdella arrokeana (Nemertea: Bdellonemertea), an entocomensal of the Southern Geoduck, Panopea abbreviata (Bivalvia: Hiatellidae) from Patagonia (Argentina) New data related to Malacobdella arrokeana were reported based on specimens collected in their type host, Panopea abbreviata (Valenciennes, 1839), from Patagonia (Argentina). The mallacobdellid nemerteans have been reported as entocommensals of many european and american bivalves from the North Atlantic and North Pacific Oceans, and only recently were reported in the Southwestern Atlantic. M. arrokeana differs from the others known species principally for the number of intestinal undulations, the great size that it can reach, the front-side position of the excretory pore, the length of the proboscis and rynchocoel, and the position of the posterior nerve commisure. On the basis of studies of an important number of juvenile and adult specimens new meristic data were presented and some characteristic tending to complete the description and differentiation of males, females and juvenile were reported. The original distribution in bivalves from the San Jose Gulf was extended to the San Matias Gulf and new dates related to the symbiont-host relationship were also presented.

Introduccin
La pesca de moluscos bivalvos en el litoral nordpatagnico de Argentina es uno de los rubros ms importantes de la pesca artesanal, dando lugar a lo que se conoce localmente como "marisquera", es decir, recoleccin manual de bivalvos mediante buceo (1). Las principales especies explotadas en orden decreciente de importancia son la vieira tehuelche (Aequipecten tehuelchus), la cholga (Aulacomya atra), la almeja rayada (Ameghinomya antiqua) y el mejilln (Mytilus edulis platensis). Entre las especies no tradicionales (2) se encuentra la almeja panopea o Geoduck del sur, Panopea abbreviata (Valenciennes, 1839) (Figura 1). Se trata de un bivalvo hiatlido endmico del Atlntico sudoccidental que se distribuye desde Ro de Janeiro (23 S) en Brasil hasta Puerto Deseado (48 S) en Argentina (Figura 2) . Es un molusco de tamao grande (se registraron ejemplares con ms de 1 300 g de peso) que vive enterrado en fondos fangosos y arenosos hasta 75 m de profundidad. Esta especie est siendo objeto actualmente de numerosos estudios tendientes a investigar la viabilidad su explotacin comercial (2).
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Figura 1 Panopea abbreviata. Vista de una de las valvas (tomado de Ciocco (2)).

Figura 2 Distribucin de Panopea abbreviata en el Atlntico Sur

(tomado de Ciocco (2)).

En el marco de un estudio biolgico y poblacional de P. abbreviata se hall en la cavidad del manto de la misma un nemertino perteneciente al gnero Malacobdella (Blainville, 1827) (Nemertea, Bdellonemertea). El mismo comprende a un reducido nmero de especies que son comensales en la cavidad del manto de moluscos bivalvos marinos reportados en distintas localidades de los ocanos Atlntico y Pacfico Norte (3,4,5,6,7,8,9,10,11,12 y 13). Las caractersticas ms importantes de este gnero son: su cuerpo oval, con forma de hirudneo, una ventosa de fijacin posterior y una trompa inerme anterior. Las caractersticas morfolgicas del nemertino hallado permitieron su comparacin con M. arrokeana, la nica especie conocida en el Mar Argentino descripta recientemente (13) en el mismo hospedador. En el desarrollo del estudio poblacional mencionado anteriormente se colectaron numerosos ejemplares de este nemertino. El objetivo del presente trabajo es aportar nuevos datos a la descripcin original de esta especie relacionados fundamentalmente con las caractersticas diferenciales de los individuos machos, hembras y juveniles; ampliar su rango local de distribucin y brindar datos preliminares relativos a la relacin simbionte-hospedador.

Material y mtodos
Los ejemplares de Panopea abbreviata se recolectaron en el infralitoral superior de dos localidades del norte de Patagonia: Puerto Lobos (4201' S - 6504' W, sur del Golfo San Matas, mayo-octubre de 2000) y punta Mejilln (4223'39" S - 643516" W, sudoeste del Golfo San Jos, mayo de 2001).
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Algunos nemertinos fueron fijados sin presin en formol neutralizado al 10%, aclarados en aceite de clavo y estudiados sin colorear. Otros especimenes fueron fijados bajo presin entre porta y cubreobjetos, coloreados con carmn actico, diafanizados en aceite de clavo y montados en blsamo de Canad. Tres especimenes, uno de cada sexo y un juvenil fueron incluidos en parafina, seccionados a 4-5 m y coloreados con hematoxilina eosina (H&E). La descripcin se complet con algunas observaciones efectuada sobre ejemplares vivos. Los ejemplares montados fueron estudiados usando microscopio de campo claro y con contraste interferencial de Nomarski. Los ejemplares ms grandes se observaron usando una lupa binocular estereoscpica. Los dibujos se realizaron con ayuda de una cmara clara. Las medidas se tomaron usando un ocular micromtrico y se dan en milmetros como rangos. Las fotografas se tomaron usando una cmara digital Polaroid DMC2 para microscopio y una cmara digital Mavica FD7 con adaptador para lupa binocular. Ejemplares de referencia para el desarrollo de este estudio, cortes histolgicos de macho, hembra y juvenil, y ejemplares de los dos sexos se depositaron en la coleccin helmintolgica del Museo de La Plata.

Caractersticas morfolgicas de Malacobdella arrokeana (Ivanov y cols, 2002)

Sumario Taxonmico
Hospedador: Panopea abbreviata (Valenciennes, 1839) (Bivalvia, Hiatellidae) Sitio de infeccin: Posicin dorsal de la cavidad paleal cerca de la base de los sifones Localidad: Puerto Lobos (golfo San Matas) y Punta Mejilln (golfo San Jos)

Descripcin
Basada en observaciones de ejemplares fijados en formol, coloreados y montados, ejemplares en vivo, y cortes histolgicos de macho, hembra y juvenil. Las medidas se tomaron sobre 20 ejemplares fijados en formol al 10% sin aplastar. Cuerpo lingiforme a elongado con una marcada escotadura anterior y una ventosa posterior de 2.2-8 mm de largo y 2-9 mm de ancho (Figura 3). La coloracin general de los individuos, machos y hembras, in vivo vara desde un aspecto semi-transparente hasta individuos coloreados de color pardo-amarillento o rosado-rojizo. Cuerpo en ejemplares maduros fijados de 17 a 49 mm de largo y 9-15 mm de ancho mximo. El ejemplar ms grande encontrado, naturalmente extendido, midi 73.6 mm de largo y 11.2 mm de ancho (Figura 4). Los ejemplares inmaduros (Figuras 5 y 6) midieron 4-14 mm de largo y 1.2-5 mm de ancho. La talla (largo) media de 54 ejemplares sin fijar provenientes de Puerto Lobos (nueva localidad de distribucin), no discriminados en maduros e inmaduros, fue 20.45 mm (s=0.77). Boca anterior y terminal continundose por una amplia faringe de 9-10 mm de largo y 6 mm de ancho que ocupa gran parte de la mitad anterior del cuerpo en los ejemplares contrados y el primer cuarto del cuerpo en los extendidos. La faringe presenta internamente numerosos surcos cubiertos de delgadas papilas (Figura 18). Las papilas de la zona anterior suelen asomar por la abertura bucal y son ms evidentes a nivel de la escotadura anterior (Figura 19) . Esfago corto de seccin irregular, sin papilas. El intestino tiene por lo general en los individuos vivos una coloracin amarillo oscuro a marrn clara y mide aproximadamente dos veces la longitud del cuerpo; se presenta sumamente plegado en los ejemplares contrados (Figuras 3, 4 y 16), con 9 a 12 ondulaciones en los especimenes adultos y 10 a 13 en los juveniles (Figura 5). El intestino desemboca en un ano posterior y dorsal que suele presentar una especie de ampolla terminal (Figura 20).
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.
Figura 3 Malacobdella arrokeana. Macho, espcimen contrado vista ventral (Escala=5 mm).

Figura 4 Malacobdella arrokeana. Macho, espcimen extendido, vista ventral (Escala= 35 mm).

Figura 5 Malacobdella arrokeana. Juvenil, vista dorsal (Escala=1 mm).

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Figura 6 Malacobdella arrokeana. Juveniles fijados en formol, vista dorsal (Escala=5 mm).

Figura 7 Malacobdella arrokeana. Vista ventral, especimenes fijados en formol, macho (izquierda), hembra (derecha). (Escala en mm).

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Figura 8 Malacobdella arrokeana. Macho, extremo anterior del cuerpo con la probscide evertida (Escala=3 mm).

Figura 9 Malacobdella arrokeana. Ejemplar macho en vista dorsal fijado en formol (Escala en mm).

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Figura 10 Malacobdella arrokeana. Hembras maduras en vista dorsal (Escala= 2.5 mm).

Figura 11 Malacobdella arrokeana . Corte longitudinal (H&E) mostrando el poro excretor (PE) y la pared lateral del cuerpo (PC) (Escala=0.11 mm).

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Figura 12 Malacobdella arrokeana. Corte longitudinal (H&E) del extremo posterior mostrando la comisura nerviosa (CN) y el intestino posterior (IP) (Escala=0.2 mm).

Figura 13 Malacobdella arrokeana. Hembra, corte sagital (H&E) mostrando la posicin dorsal de las gnadas (GON) e intestino (I) (Escala=1.6 mm).

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Figura 14 Malacobdella arrokeana. Hembra, corte sagital (H&E) con detalle de gnadas con ovocitos en distintos estados de desarrollo (Escala=0.055 mm).

Figura 15 Malacobdella arrokeana. Macho, corte transversal (H&E) mostrando gnadas (Escala=0.1 mm).

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Figura 16 Malacobdella arrokeana. Hembra, ejemplar completo en vista dorsal aclarado en aceite de clavo (Escala=1.6 mm).

Figura 17 Malacobdella arrokeana. Hembra, ejemplar completo en vista ventral aclarado en aceite de clavo (Escala=1.6 mm).

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Figura 18 Malacobdella arrokeana. Extremo anterior con detalle de la faringe en corte sagital (H&E) (Escala=0.1 mm).

Figura 19 Malacobdella arrokeana. Vista de la escotadura anterior con las papilas farngeas . asomando por ella (Escala=1.5 mm).

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Figura 20 Malacobdella arrokeana. Vista del ano con la dilatacin o ampolla terminal (flecha) (Escala=2 mm).

Figura 21 Malacobdella arrokeana. Detalle de la probscide y rincocele en corte transversal (H&E) (Escala=0.115 mm).

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Figura 22 Malacobdella arrokeana. Vista de la probscide desenvaginada en la que se puede observar las papilas superficiales (Escala=0.7 mm).

Figura 23 Malacobdella arrokeana. Detalle de la ventosa posterior (Escala=3 mm).

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Figura 24 Malacobdella arrokeana. Detalle de un ovocito (flecha) montado sin colorear entre porta y cubreobjetos (Escala=0.1 mm).

La probscide, inerme, se halla cubierta de pequeas papilas cnicas (Figura 22). El rincocele es dorsal al intestino, se extiende desde la zona ecuatorial de la faringe hasta el extremo posterior del cuerpo y presenta un dimetro aproximado de 6-7 mm (Figura 21). La probscide se extiende posteriormente sobrepasando el extremo posterior del segundo tercio del cuerpo. En un ejemplar juvenil de 12.8 mm de largo el rincocele midi 17 mm de largo mientras que la probscide fue de 13.5 mm. En el ejemplar adulto ms largo que se hall, (Figura 4) la probscide midi ms de 70 mm de largo y la porcin evertida 17.6 mm (Figura 8). A cada lado de la faringe se observa un ganglio cerebral. De cada uno de ellos salen 3 cordones nerviosos principales (anterior, posterior y lateral). El cordn nervioso posterior recorre el cuerpo lateralmente entre el intestino y la pared del mismo llegando hasta el extremo posterior. La comisura nerviosa posterior pasa por la regin posterior del recto entre ste y la pared del cuerpo (Figura 12). Gnadas dorsales, ubicadas a los lados del cuerpo, desde la zona posterior de la faringe hasta el extremo posterior del mismo, y ocupando adems el espacio entre las ondulaciones intestinales. La distribucin observada fue idntica en machos y hembras. Como es tpico en otros malacobdlidos cada gnada desemboca independientemente al exterior. Ovarios con ovocitos en diferentes estados de desarrollo (Figuras 13 y 14). Testculos con distintos estadios de clulas espermticas (Figura 15). En ejemplares vivos las gnadas son opacas con un aspecto granular, que vari segn los ejemplares entre granos claros y obscuros. Ovarios de color blanco opaco y testculos levemente rosados. El sistema excretor desemboca en dos colectores laterales ubicados a cada lado del cuerpo muy cerca de los cordones nerviosos laterales. Los poros excretores son latero-dorsales desembocando en la pared del cuerpo un poco por debajo de la regin media del mismo. En un ejemplar inmaduro seccionado se observaron los poros excretores a 5.3 mm del extremo anterior del cuerpo (Figura 11).
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En la Tabla I se brindan las medidas de 3 individuos tomados como ejemplares de referencia para la descripcin de machos hembras y juveniles. Los juveniles presentan el mismo aspecto fisonmico que los adultos (Figura 6) guardando las proporciones corporales y en alguno de ellos se observaron 1 2 ondulaciones intestinales ms en relacin a las que presentan los adultos. Los especimenes machos y hembras son aproximadamente del mismo tamao (Figuras 7, 9 y 10), pero por lo general los machos tienden a ser ms largos y angostos que las hembras, caracterstica que se acenta cuando los ejemplares estn vivos. La presencia de gran nmero de ovocitos maduros en las hembras les confiere un aspecto ms ensanchado (Figuras 10, 16 y 17) . En los ejemplares fijados las hembras muestran un cuerpo de aspecto sub rectangular con el extremo anterior ms ancho. Por el contrario los machos se presentan con un aspecto ms delgado con una marcada tendencia a que el extremo terminal sea ms angosto. Ante dudas en su identificacin se puede confirmar, en animales fijados, extrayendo un pequeo trozo de la pared dorsal del cuerpo, con pinzas de punta fina, y observndolas al microscopio ptico entre porta y cubre objetos. En la preparacin se distinguen fcilmente, en el caso de las hembras, los grandes ovocitos (Figura 24). En vivo las hembras maduras presentan un color rosado plido con tintes verdosos y son marcadamente ms anchas que los machos. Estos ltimos presentan al estar vivos una forma mucho ms delgada, son de color blanco y de menor grosor corporal que las hembras.
Tabla I Malacobdella arrokeana, principales medidas (mm) de los ejemplares tomados como referencia para la descripcin de macho, hembra y juvenil. Macho Largo Ancho Ancho extremo anterior Faringe largo Faringe ancho Ventosa largo Ventosa ancho Ondulaciones intestinales 21.0 8.0 6.5 7.0 7.0 4.5 6.0 9 Hembra 24.0 10.0 9.5 7.7 6.8 4.7 6.0 9 Juvenil 13.2 4.9 2.8 3.9 3.9 2.5 2.9 11

Algunas caractersticas de la relacin simbionte hospedador

En el lote de bivalvos estudiado la prevalencia fue alta y las intensidades ms comunes fueron de un nico ejemplar por hospedador. La prevalencia para los ejemplares del Golfo San Matas, Puerto Lobos, fue del 100% (n=43) y en los ejemplares del Golfo San Jos, Punta Mejilln, del 85.7% (n=77). Las intensidades halladas fueron de 1-8 (n=43) en Puerto Lobos (40 de las 43 panopeas observadas presentaron un nico nemertino cada una, y slo un bivalvo present 8). En Punta Mejilln la intensidad fue de 1-58 (n=77) (40 de las 77 panopeas observadas presentaron un nemertino cada una). Las observaciones realizadas sobre panopeas vivas, recin colectadas, permitieron determinar que los comensales solitarios se ubican en la porcin dorsal de la cavidad paleal, justo debajo de las branquias (derecha o izquierda sin preferencia aparente). El nemertino se orienta generalmente con la ventosa hacia la porcin dorsal, cerca del lmite de unin de las valvas con el resto del cuerpo, quedando el extremo libre levemente orientado hacia el lado ventral. En la mayora de los casos en que se hallaron
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malacobdellas solitarias se trataba de hembras ovgeras de coloracin rosada plida. Cuando aparecen varias malacobdellas en un mismo husped, por lo general son inmaduras, plidas y las de mayor talla tienden a estar ubicadas debajo de las branquias. Las ms chicas se distribuyen al azar en la masa visceral y en la zona del manto libre debajo de la branquia. En la totalidad de los casos observados, cuando aparecieron hembras maduras, siempre estaban solas. A priori no parece haber una relacin entre la talla del hospedador y el nmero de comensales o la talla de los mismos; sin embargo esta caracterstica deber ser corroborada con nuevos estudios. En cuanto al efecto que puede causar en su hospedador se considera en general a este tipo de nemertinos como endocomensales inocuos para el husped. Sin embargo se ha reportado que M. grossa puede actuar como un depredador para otros organismos como microcrustceos que ingresan a la cavidad paleal del molusco (14 y 15).

Conclusiones
Actualmente se reconocen 6 especies vlidas de nemertinos malacobdlidos en bivalvos marinos: M. grossa (Mller, 1776), M. minuta (Coe, 1945), M. japonica (Takura, 1987), M. siliquae (Kozloff, 1991), M. macomae (Kozloff, 1991) y M. arrokeana (Ivanov y cols., 2002) (15). Todas ellas se diferencian principalmente por la longitud de la probscide y del rincocele, la ubicacin de la comisura nerviosa posterior, la posicin de los nefridioporos, el nmero de ondulaciones intestinales y la posicin y tamao de las gnadas. Sobre la base de estas caractersticas la especie objeto de este trabajo coincide con M. arrokeana descripta para el mismo hospedador (13). Las medidas generales del cuerpo coincidieron con la especie citada amplindose algunos de los rangos de las mismas y aportndose adems caractersticas que permiten una diferenciacin de los ejemplares machos y hembras no presentes en la descripcin original de la especie. Finalmente se aportaron datos preliminares de la relacin con el molusco hospedador mostrando una alta prevalencia e intensidades variables con un mximo de 48 individuos en un solo hospedador y un valor comn de una malacobdella por bivalvo. Finalmente se aportan nuevos datos de la ubicacin en el hospedador.

Agradecimientos
A Gabriela Escati por su colaboracin en el procesamiento de las muestras. A Robin Overstreet (Gulf Coast Research Laboratory, USM, GCRL, USA) y Lester Cannon (Royal Natural Museum, Australia) por sus valiosas sugerencias para la identificacin de esta especie. Este estudio se financi con el Proyecto 0656/98 CONICET.

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