Rev. bras. zootec.

, 29(6):2151-2156, 2000 (Suplemento 2)

Digestibilidade Aparente de Dois Alimentos Proticos e Trs Energticos para

Girinos de R-Touro (Rana catesbeiana, Shaw, 1802)1
Ricardo Castelo Branco Albinati2, Samuel Lopes Lima 3, Marly Lopes Tafuri3,
Juarez Lopes Donzele 3
RESUMO - O experimento foi conduzido para determinar a digestibilidade aparente de farelo de soja, farinha de peixe, milho, amido
de milho e leo de soja para girinos de r-touro. Os valores dos coeficientes de digestibilidade aparente para matria seca (CDAMS),
energia bruta (CDAEB) e protena bruta (CDAPB) foram, respectivamente: farelo de soja, 87,07; 94,26; e 99,12, farinha de peixe, 70,56;
78,96; e 86,77, fub de milho, 86,56; 83,18; e 88,25%. O amido apresentou CDAMS de 96,61% e CDAEB de 93,11%, enquanto o leo
de soja apresentou valores significativamente mais baixos de digestibilidade para matria seca (38,53%) e energia bruta (39,30%),
indicando que os girinos tm dificuldade de utilizao deste ingrediente na rao.
Palavras-chave: digestibilidade, girinos, r-touro, nutrio, Rana catesbeiana

Apparent Digestibility of Two Protein and Three Energetic Feeds by Bullfrog Tadpole
(Rana catesbeiana, Shaw, 1802)
ABSTRACT - The experiment was conducted to determine the apparent digestibility of soybean meal, fish and corn flour, corn
starch and soybean oil by bullfrog tadpole. The apparent digestibility coefficients for dry matter (ADCDM), gross energy (ADCGE)
and crude protein (ADCCP) were, respectively, soybean meal, 87.07, 94.26 and 99.12%; fish flour, 70.56, 78.96, and 86.77%; corn flour,
86.56, 83.18, and 88.25% respectively. The starch presented ADCDM of 96.61% and ADCGE of 93.11% while soybean oil presented
the lowest values of ADCDM (38.53%) and ADCGE (39.30%), showing the poorest capacity of tadpoles to utilize this ingredient in diet.
Key Words: bullfrog, digestibility, nutrition, Rana catesbeiana, tadpole

Introduo
Para o balanceamento de uma rao, com vistas
ao atendimento das exigncias nutricionais de uma
espcie animal, necessrio que se conhea sua
habilidade em utilizar os diversos alimentos que faro
parte da mistura diettica. A determinao da
digestibilidade dos componentes da rao importante
para o atendimento das exigncias nutricionais, uma
vez que a anlise qumica dos ingredientes no
suficiente para assegurar resposta satisfatria do
desempenho animal (SCHNEIDER e FLATT, 1975).
CASTRO et al. (1998) e BRAGA et al. (1998)
trabalharam com determinao de energia
metabolizvel de alguns ingredientes com rs nas
fases de recria inicial e de terminao, utilizando o
mtodo da alimentao forada (SIBBALD, 1976) e
coleta total das fezes na gua.
SMITH (1980) descreveu mtodos para estudos
de digestibilidade com peixes e chamou ateno para
1
2
3

o uso do xido de cromo como indicador, tendo em

vista a dificuldade de se proceder coleta total das
fezes na gua.
Windell et al., citados por SOUZA (1989), apresentaram dados quantitativos sobre a lixiviao de
nutrientes de fezes, em funo do tempo de permanncia na gua, em ensaios com truta arco-ris. Os
peixes foram alimentados com uma rao teste e as
fezes foram coletadas em intervalos de 1, 4, 8 e 16
horas. Houve maior lixiviao dos nutrientes durante
a primeira hora e aumento gradual nas primeiras
quatro horas. No entanto, pouca ou nenhuma lixiviao
adicional ocorreu aps esse perodo.
Existem diversas metodologias adaptadas para
ensaios de digestibilidade com peixes
(CASTAGNOLLI, 1979; CHO et al., 1985;
STEFFENS, 1987; e SOUZA, 1989). CHO et al.
(1985) descreveram o Sistema GUELPH - CYAQ-2
para ensaios de digestibilidade com peixes. Baseia-se na
coleta do material fecal em uma coluna de decantao

Parte da tese apresentada UFV pelo primeiro autor para obteno do ttulo de Doctor Scientiae.
Professor da Universidade Federal da Bahia. E.mail: albinati@ufba.br
Professor da Universidade Federal de Viosa.

2152
ALBINATI et al.
e apresenta vantagens sobre outros mtodos, como a
mdio de 10 mm, e levados a estufa ventilada, a 55oC,
eliminao do manuseio dos animais e a relativa
para secagem.
facilidade para coleta das fezes. Nesse sistema, os
Os nveis de clcio, fsforo e suplementos
peixes so mantidos em aqurios conectados a um
vitamnico e mineral utilizados nas raes foram
cilindro por onde circula a gua e so coletadas as
definidos tomando-se como referncia as raes
fezes acumuladas por decantao.
para girinos, propostas por GUIMARES (1993). A
semelhana do que ocorre com peixes, a deterrao basal continha 0,5% de xido de cromo como
minao da digestibilidade dos alimentos para girinos
indicador. A composio centesimal dos ingredientes
problemtica, pois o animal est na gua, onde h
utilizados e a rao basal utilizada esto nas Tabelas
lixiviao de nutrientes e dificuldades para a coleta
1 e 2, respectivamente.
total tanto das sobras de rao como das fezes.
A metodologia utilizada foi adaptada a partir do
Objetivou-se com este trabalho determinar os
Sistema Guelph, descrito por CHO et al. (1985),
coeficientes de digestibilidade aparente da matria
usualmente aplicada em ensaios de digestibilidade
seca, protena e energia de cinco ingredientes utilizacom peixes (CHO et al., 1985; STEFFENS, 1987; e
dos em raes para girinos de r-touro.
SOUZA, 1989). Foram utilizadas seis incubadoras
para ovos de peixes, com capacidade para 60 litros de
Material e Mtodos
gua, adaptadas para coleta de fezes, conforme
diagrama apresentado na Figura 1. Foram utilizados
Foi realizado, no ranrio experimental da Univer60 girinos por aqurio (unidade experimental), com
sidade Federal de Viosa, em Viosa, MG, um ensaio
densidade de um girino por litro de gua, alojados em
de digestibilidade, com dois ingredientes proticos
compartimento telado (laterais e fundo), adaptado
(farelo de soja e farinha de peixe) e trs energticos
estrutura da incubadora.
(fub de milho, amido de milho e leo de soja). Foram
O delineamento utilizado foi de blocos ao acaso,
formuladas seis raes, sendo uma basal (referncia)
com seis tratamentos e trs repeties (blocos). As
e cinco experimentais, elaboradas pela substituio
repeties foram realizadas no tempo (blocos), com
parcial da primeira, por um dos ingredientes a serem
novos animais, na faixa de peso de 1,3 + 0,6 g e na
testados. As percentagens de substituio foram:
fase de G1 de crescimento inicial (LIMA e AGOSfarelo de soja, 30%; farinha de peixe, 30%; fub de
TINHO, 1992).
milho, 20%; amido de milho, 10%; e leo de soja, 10%,
Durante o ensaio, dividido em trs perodos de 28
na matria natural.
dias, a temperatura da gua permaneceu sob controle,
Para o preparo das raes, os ingredientes foram
por meio do uso de aquecedores e termostatos, com
triturados e peneirados em tamiz com malha igual a
valores mdios de 25,3+1,6oC (mdia pela manh) e
0,35 mm e as misturas foram umedecidas e peletizadas
27,0+1,4oC (mdia pela tarde).
em mquina de moer carne. Os peletes, com 5,0 mm
O pH da gua de abastecimento dos aqurios,
de dimetro, foram quebrados, com comprimento
avaliado semanalmente, com papel indicador, va-

Tabela1 - Composio centesimal dos ingredientes utilizados nas raes experimentais

Table1 -

Centesimal composition of feedstuffs used in experimental diets

Ingrediente
Ingredient

Farelo de soja

Matria seca (%)

Protena bruta (%)

Dry matter

Crude protein

Energia bruta (kcal/kg)

Gross energy

86,34

43,68

4104

93,72

53,73

41,47

87,38

8,09

3725

85,78

0,32

3567

100,00

0,00

9730

Soybean meal

Farinha de peixe
Fish flour

Fub de milho
Corn flour

Amido de milho
Corn starch

leo de soja
Soybean oil

2153

Rev. bras. zootec.

Tabela 2 - Composio da rao basal utilizada no ensaio
de digestibilidade
Table 2 -

Composition of basal diet used in digestibility assay

Ingrediente
Ingredient

Farelo de soja

Rao basal (%)

Basal diet (%)

70,00

Soybean meal

Farinha de peixe

14,00

Fish flour

Fub de milho

5,00

Corn flour

Amido de milho
Corn starch

4,20

leo de soja
Soybean oil

2,00

Fosfato biclcico
Dicalcum phosphate

Suplemento vitamnico 1

4,00
0,20

Vitamin premix

Suplemento mineral 2

0,10

Mineral premix

BHT3
xido crmico

0,01
0,50

Chromic oxide

Proteina bruta (%)

38,53

Crude protein

Energia bruta (kcal/kg)

3984

Gross energy
1

Rovimix Aves Inicial (Roche) (Rovimix Aves Inicial [Roche]) Nveis de garantia, por kg do produto (Garanty levels per kg of
product:) vit. A, 12.000.000 UI; vit. D3, 2.500.000 UI; vit. E,
30.000 UI; vit. B1, 2 g; vit. B6,3 g; pantotenato de clcio (calcium
panthotenate), 10 g; biotina (biotine), 0,07 g; (biotine) K 3, 3 g;
cido flico (folic acid), 1 g; cido nicotnico (nicotinic acid),
35 g; bacitracina de zinco (zinc bacitracin), 10 g; cloreto de
colina (cholin), 100 g; vit. B12 , 15.000 mcg; selnio (selene),
0,12 g; BHT, 5 g.
2 Roligomix aves (Roche) - Nveis de garantia, por kg do
produto: (Roligomix aves (Roche) - garanty level per kg of product)
Mn, 160 g; Fe, 100 g; Zn, 100 g; Cu, 20 g; Co, 2 g; Iodo, 2 g.
3 Butil-hidroxitolueno (butil-hidroxitoluen).

riou entre 6,5 e 7,0. Para cada perodo (28 dias),

houve adaptao dos animais s instalaes e s
dietas (sete dias), seguido do perodo de coleta de
fezes (21 dias).
As raes peletizadas foram umedecidas e colocadas sobre um prato descartvel de alumnio, sendo
ento, levadas, lentamente, at o fundo do compartimento telado, na parte superior do aqurio de coleta
de fezes.
Durante o perodo de adaptao, a rao foi ofertada
vontade, pela manh, e a sobra, recolhida s 14 h,
para avaliao do consumo e determinao da oferta
de rao durante o perodo experimental, quando foi
fornecida uma quantidade de rao equivalente a
cerca de 90% do consumo voluntrio dos animais, uma
vez ao dia, entre 8 e 9 h.

Figura 1 - Esquema do equipamento utilizado no ensaio de

digestibilidade.
Figure 1 -

Diagram of equipment used in the digestibility assay.

Todos os dias, s 14 horas os aqurios foram

esvaziados e lavados, eliminando-se a possibilidade
de permanncia de resduos de rao ou fezes contaminadas com rao. Os aqurios foram ento novamente cheios e os girinos permaneceram at a manh
seguinte sem receber nova alimentao.
No dia seguinte, a partir das 8 h, os frascos
coletores foram recolhidos com as fezes e repetia-se
o processo, com nova oferta de rao. As fezes foram
ento armazenadas em freezer, para posterior secagem em estufa ventilada, a 55oC, e anlise laboratorial.
Em amostras de fezes e de alimentos utilizados,
foram analisadas matria seca (MS), por desidratao
em estufa a 105oC; protena bruta (PB), por determinao do nitrognio em micro-kjeldahl; e energia bruta
(EB), por combusto em bomba calorimtrica. Tam-

2154
ALBINATI et al.
bm foram realizadas anlises de xido de cromo nas
Coeficiente de digestibilidade aparente da energia
fezes e nas raes, por espectrofotometria de absorbruta no alimento:
o atmica. A metodologia utilizada para as anlises
( CDAEBR Experiment al ) (CDAEBR basal )
CDAEBA = CDAEBR basal
( g alimentoteste) / ( g r ao basal )
foi descrita por SILVA (1990).
Protena digestvel do alimento:
Os clculos de protena e energia digestveis
aparentes, para as raes basais e experimentais,
( PDR Experiment al ) ( PDRbasal )
PDA = PDR basal
( g alimentoteste ) / ( g rao basal)
foram efetuados a partir dos nveis de xido de cromo
nas raes e nas fezes, sendo a seguir estimados os
Energia digestvel do alimento:
coeficientes de digestibilidade aparente para cada
(EDR Experiment al ) (EDR basal )
EDA = EDR basal
ingrediente testado.
( g alimentoteste ) / ( g rao basal )
Para os clculos de digestibilidade foram utilizaPara as anlises estatsticas dos coeficientes de
das as seguintes frmulas:
digestibilidade (anlise de varincia e teste de mdias),
Fator de indigestibilidade (FI):

FI =

% indicador na MS da dieta
x 100
% indicador na MS das fezes

Coeficiente de digestibilidade aparente da matria

seca da rao:
CDAMSR = 100 FI
Coeficiente de digestibilidade aparente da
protena bruta na rao:
Protena bruta na MS das fezes
CDAPBR = 100
x FI
Protena bruta na MS da rao

Coeficiente de digestibilidade aparente da energia

bruta na rao:
CDAEBR = 100

Energia bruta na MS das fezes

x FI
Energia bruta na MS da rao

Protena digestvel da rao:

PDR = (CDAPBR) x (PB da rao na MN)/100

Energia digestvel da rao:

EDR = (CDAEBR) x (EB da rao na MN)/ 100

Coeficiente de digestibilidade aparente da matria
seca do alimento:
CDAMSAL = CDAPBR basal

(CDAPBR Experimental) (CDAPBR basal )

(g alimento teste) / (g rao basal)

Coeficiente de digestibilidade aparente da protena

bruta no alimento:
CDAPBAL = CDAPBR basal

( CDAPBR Experiment al ) ( CDAPBR basal )

( g alimentoteste) / ( g rao basal )

foi utilizado o programa SAEG (Sistema de Anlises

Estatsticas e Genticas) desenvolvido pela Universidade Federal de Viosa, utilizando-se o seguinte
modelo estatstico:
Yijk = u + Ai + Bj eijk
em que Yijk coeficiente de digestibilidade aparente
da matria seca, protena e energia bruta dos alimentos
estudados; u, mdia geral; Ai, efeito do alimento; i,
1- farelo de soja; 2 - farinha de peixe; 3 - fub de
milho; 4 - amido de milho; 5 - leo de soja; Bj, efeito
de bloco; j = 1,2,3; eijk, erro.
Resultados e Discusso
Na Tabela 3 so apresentados os valores dos
coeficientes de digestibilidade aparente da matria
seca (CDAMS), energia bruta (CDAEB) e protena
bruta (CDAPB) dos alimentos estudados. Os valores
dos coeficientes de digestibilidade aparente para
matria seca (CDAMS), energia bruta (CDAEB) e
protena bruta (CDAPB) foram, respectivamente:
farelo de soja, 87,07; 94,26; e 99,12, farinha de peixe,
70,56; 78,96; e 86,77, e fub de milho, 86,56; 83,18; e
88,25%. O amido apresentou CDAMS de 96,61% e
CDAEB de 93,11%, indicando boa capacidade de
utilizao desses ingredientes pelos girinos de rtouro, o que refora os resultados encontrados por
CASTRO et al. (1998) e BRAGA et al. (1998), que
haviam encontrado valores elevados de energia
metabolizvel destes ingredientes para rs psmetamrficas, nas fases de recria inicial e de
terminao.
Considerando que a maioria das raes utilizadas
em estudos com rs tem como base a utilizao do
farelo de soja e da farinha de peixe, como fonte de
protena, e do milho, como fonte de energia, os
valores elevados encontrados para digestibilidade

2155

Rev. bras. zootec.

destes ingredientes permitem a formulao de raes
experimentais para pesquisas com exigncias
nutricionais dos girinos, a exemplo do que j vem
sendo feito com outros animais de valor zootcnico,
sem precisar utilizar dados de digestibilidade
extrapolados de espcies diferentes, como vem sendo
feito at ento.
O leo de soja, no entanto, diferindo dos demais
ingredientes estudados, apresentou valores significativamente mais baixos (P<0,05) de digestibilidade
para matria seca (38,53%) e energia bruta (39,30%),
indicando que os girinos tm dificuldade de utilizao
deste ingrediente na rao.
BRAGA et al. (1998) encontraram valor de
7358 kcal/kg de energia aparentemente metabolizvel
para leo de soja, quando trabalharam com rs adultas,
o que mostra maior eficincia de utilizao deste
ingrediente pelo animal ps-metamrfico, quando
comparado com a fase de girino.
Ao contrrio do ocorrido com girinos, a
digestibilidade do leo parece ser eficaz para peixes
de guas quentes. Takeuchi, citado no NRC (1983),
determinou, para carpa comum, coeficiente de
digestibilidade acima de 90% para o leo de soja.
A utilizao de leo no rara em raes para
peixes, em nveis de at 10 ou 15%. No entanto,
reduo da eficincia de utilizao dos lipdeos
observada, medida que seu nvel se eleva
(STEFFENS, 1987).
de se supor que os girinos no utilizem bem o
leo, em funo das modificaes antomo-fisiolgicas
por que passa o trato gastrointestinal no decorrer do

processo de metamorfose (REEDER, 1964). Dessa

forma, possvel que a produo de lipase seja
insuficiente ou, com o estmago ainda no formado,
que a rao tenha passado demasiadamente rpida
para que houvesse uma ao enzimtica adequada
para a digesto deste alimento.
Chama a ateno neste ensaio o valor elevado
dos coeficientes de variao (Tabela 3), quando
comparados com os valores determinados com mamferos e aves (SERRANO et al., 1990; JACOB et
al., 1992; e ALBINO et al., 1992). No entanto,
valores elevados de coeficientes de variao tm sido
encontrados tambm em ensaios de digestibilidade
com peixes (LIED et al., 1982; De SILVA et al., 1985).
Em trabalhos de digestibilidade com sunos e
coelhos, foram encontrados valores entre 2,53 e
6,89% para os coeficientes de variao da
digestibilidade da matria seca, protena bruta e
energia bruta (SERRANO et al., 1990; JACOB et al.,
1992). ALBINO et al. (1992) encontraram coeficientes
de variao de 8,28% contra 4,32%, quando compararam valores de energia metabolizvel aparente para
aves, obtidos, respectivamente, pelo mtodo de Sibbald
e pelo mtodo tradicional.
No entanto, ensaios de digestibilidade com
alevinos de tilpias do Nilo, utilizando xido de crmio
como indicador e coletando as fezes na gua (De
SILVA, 1985), mostraram coeficientes de variao
entre 3,53 e 12,03% para coeficiente de digestibilidade
aparente da matria seca e 2,19 a 9,21% para protena
bruta das diferentes raes testadas. Essa variao
pode ser explicada pela diferena do tempo, em que

Tabela 3 - Coeficientes de digestibilidade aparente da matria seca (CDAMS), energia

(CDAEB) e protena bruta (CDAPB) para girinos de r-touro
Table 3 -

Apparent digestibility coefficients of dry matter (ADCDM), gross energy (ADCGE)

and crude protein (ADCCP) of bullfrog tadpoles

Alimento

CDAMS

CDAEB

CDAPB

Feed

ADCDM

ADCGE

ADCCP

Farelo de soja

(%)
87,07+20,25a

(%)
94,26+15,89a

(%)
99,12+10,62a

70,56+10,36ab

78,96+7,77a

86,77+4,45a

86,56+2,36a

83,18+2,16a

88,25+2,07a

96, 61+30,31a

93,11+27,71a

38,53+16,70b

39,30+13,08b

24,45

20,39

20,09

Soybean meal

Farinha de peixe
Fish flour

Fub de milho
Corn flour

Amido de milho
Corn starch

leo de soja
Sobean oil

CV (%)

Mdias, na coluna, seguidas de letras iguais no diferem (P<0,05) pelo teste Neuman-Keurls.
Means, within a column, followed by the same letters do not differ (P<.05) by Newman-Keurls test.

2156

ALBINATI et al.
CHO, C.Y., COWEY, C.B., WATANABE, T. 1985. Finfish
as fezes permaneceram na gua, desde que eliminanutrition in Asia - methodological approaches to research
das, at a coleta (Windell et al., citados por SOUand development. Ottawa: IDRC. 154p.
ZA,1989). Alm disso, no obstante o xido de crmio
De SILVA, S.S. 1985. Evaluation of the use of internal and
seja insolvel em gua (KOTB e LUCKEY, 1972),
external markers in digestibility studies. In: CHO, C.Y.,
COWEY, C.B., WATANABE, T. (Eds.) Finfish nutrition in
possvel que pequena parte do indicador, por ser
Asia. Methodological approaches to research and
muito fino, tenha se dispersado e permanecido em
development. Ottawa: IDRC. p.96-102.
suspenso at o momento da coleta de fezes, causando
GUIMARES, N.D. Efeito dos nveis de clcio na dieta sobre
aumento no erro experimental e no coeficiente de
o desempenho de girinos de r-touro (Rana catesbeiana).
Viosa, MG: UFV, 1993. 49p. Dissertao (Mestrado em
variao.
Zootecnia) - Universidade Federal de Viosa, 1993.
LIED et al. (1982) coletaram digesta, com indicaJACOB, D.V., VIEGAS, J., PENZ JR., A.M. et al. 1992. Efeito
dor (xido de crmio), em diferentes segmentos do
de diferentes nveis de protena sobre o crescimento de
coelhos nova zelndia branco. II. Digestibilidade dos nutritrato gastrointestinal de peixe (Gadus morhua).
entes das dietas. R. Soc. Bras. Zootec., 21(4):570-574.
Observaram coeficientes de variao para
KOTB, A.R., LUCKEY, T.D. 1972. Markers in nutrition.
digestibilidade aparente da protena bruta variando
Nutr. Abstr. Rev., 42(3):813-45.
entre 5,2 e 29,0%, em funo do local de coleta. O
LIED, E., JULSHAMN, K., BRAEKKAN, O.R. 1982.
Determination of protein digestibility in atlantic cod (Gadus
procedimento de coleta de fezes no reto, quando
morhua) with internal and external indicators. Can. J. Fish.
comparado com a coleta no leo terminal, acarretou
Aquat. Sci., 39:854-861.
reduo na estimativa de digestibilidade da protena
LIMA, S.L., AGOSTINHO, C.A. 1988. A criao de rs.
Rio de Janeiro: Globo. 187p.
e aumento no coeficiente de variao.
LIMA, S.L., AGOSTINHO, C.A. 1992. A tecnologia de criao
Os resultados encontrados com girinos podem
de rs. Viosa: UFV. 168p.
ainda ter sido afetados pelo nmero de repeties
NATIONAL RESEARCH COUNCIL - NRC. 1983. Nutrient
(trs), talvez insuficientes diante das possveis fontes
requirements af warmwater fishes and shell-fishes .
Washington. 102p.
de erro experimental, como a oferta de rao e a
REEDER,
W.G. 1964. The digestive system. In: MOORE, J.A.
coleta de fezes na gua, alm do prprio manejo
(Ed.) Physiology of the amphibia. New York: Academic
dirio, em que a renovao da gua para evitar a
Press, p.99-150.
permanncia de sobras de rao pode ser fator de
SCHNEIDER, B.H., FLATT, W.P. 1975. The evaluation of feeds
through digestibility experiments. Athens: University of
estresse para os animais.
Concluses
Os valores dos coeficientes de digestibilidade
foram elevados para o farelo de soja, a farinha de
peixe, o milho e o amido, demonstrando que os girinos
de r-touro utilizam bem estes alimentos. O leo de
soja, no entanto, apresentou baixa digestibilidade
para matria seca (38,53%) e energia bruta (39,30%),
revelando-se de difcil utilizao pelos animais nesta
fase do desenvolvimento.
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STEFFENS, W. 1987. Princpios fundamentales de la alimentacon
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Recebido em: 16/08/99

Aceito em: 12/06/00