JORGE LINEMBURG JUNIOR

JORGE LINEMBURG JUNIOR

FILOGENIA ANIMAL: UMA ANLISE DOS MODERNOS ELEMENTOS

FILOGENIA ANIMAL: UMA ANLISE DOS MODERNOS ELEMENTOS

Trabalho apresentado ao Curso de

Graduao em Cincias Biolgicas da
Universidade Federal de Santa Catarina,
como requisito parcial para a obteno
do ttulo de Bacharel em Cincias
Biolgicas.

Orientador: Prof. Kay Saalfeld

Florianpolis

Florianpolis

2006

2006

Livre da relao, a representao

pode se dar como pura apresentao.
Aos invertebrados

Foucault (1999)

AGRADECIMENTOS

Chegado o fim (?) da caminhada, iniciada j h algum tempo, momento de

mostrar alguma considerao por aqueles que contriburam, direta ou indiretamente, para que o
presente trabalho se concretizasse.
Gostaria de expressar minha gratido a meus pais, elementos fundamentais
durante todo o processo.
Ao Kay, amigo, mestre e orientador, pela sua presena, acessibilidade e, mais
importante, por me apresentar os belos e instigantes dilogos de Cincia, particularmente a
respeito dos animais.
Ao Paulinho Pagliosa, grande amigo e primeiro orientador, pelos ensinamentos e
contato com os animais do bentos.
Aos professores e s professoras que tive na universidade.
Aos amigos e amigas especiais, alm dos supracitados, pelo apoio intenso e
constante, assim como pelos bons momentos de descontrao e carinho compartilhados, Aninha,
Carol Garapuv, Enadjura, Fabiano Baixinho, Fabiano Pogononforo, Fabinha, Flavinha,
Guizo, J, Moniquinha Poliqueta, Rodrigo Japa e Vi(xic)tria.
Ao Centro de Cincias Biolgicas e PRAC, por fornecerem as passagens para
minha participao no XIX CBP/VI Congresso Latino Americano de Paleontologia.
E, finalmente, aos animais invertebrados, pela perturbao constante deste sistema
autopoitico.

SUMRIO

INTRODUO..............................................................................................................................9
1.
CLASSIFICAO ANIMAL................................................................................12
1.1
PERODO DOS SISTEMAS.................................................................................15
1.1.1
O SISTEMA DE ARISTTELES......................................................................15
1.1.2
O SISTEMA DE LINN......................................................................................16
1.2
PERODO DOS MTODOS.................................................................................18
1.2.1
A CLASSIFICAO DE CUVIER....................................................................18
1.2.2
A CLASSIFICAO DE LAMARCK...............................................................18
1.3
ESCOLAS DE TAXONOMIA...............................................................................22
1.3.1
TAXONOMIA NUMRICA (=FENTICA NUMRICA).............................22
1.3.2
CLADSTICA.......................................................................................................23
1.3.3
TAXONOMIA EVOLUTIVA.............................................................................23
2.
DADOS MOLECULARES....................................................................................26
2.1
HISTRICO..........................................................................................................26
2.2
A NOVA FILOGENIA ANIMAL.........................................................................29
2.2.1
MONOFILIA DOS METAZOA.........................................................................29
2.2.2
CLADOS METAZORIOS BASAIS.................................................................30
2.2.2.1
Porifera parafiltico.............................................................................................31
2.2.2.2
Ctenophora...........................................................................................................32
2.2.2.3
Cnidaria.................................................................................................................33
2.2.2.4
Placozoa.................................................................................................................34
2.2.3
BILATERIA..........................................................................................................35
2.2.3.1
Acoela e Nemertodermatida................................................................................37
2.2.3.2
Myxozoa.................................................................................................................39
2.2.3.3
Orthonectida.........................................................................................................40
2.2.3.4
Bilateria Remanescente........................................................................................41
2.2.3.4.1
DEUTEROSTOMIA..............................................................................................41
2.2.3.4.1.1
TUNICATA.............................................................................................................42
2.2.3.4.1.2
NOTOCHORDATA.................................................................................................44
2.2.3.4.1.2.1 Craniata...................................................................................................................45
2.2.3.4.1.3
XENOTRUBELLIDA + AMBULACRARIA............................................................47
2.2.3.4.1.3.1 Xenoturbellida........................................................................................................47
2.2.3.4.1.3.2 Ambulacraria..........................................................................................................48
2.2.3.4.1.3.2.1 Hemichordata..........................................................................................................50
2.2.3.4.1.3.2.2 Echinodermata........................................................................................................51
2.2.3.4.2
PROTOSTOMIA....................................................................................................53
2.2.3.4.2.1
LOPHOTROCHOZOA...........................................................................................54
2.2.3.4.2.1.1 Ectoprocta...............................................................................................................55
2.2.3.4.2.1.2 Trochozoa...............................................................................................................56
2.2.3.4.2.1.2.1 Phoronozoa.............................................................................................................56
2.2.3.4.2.1.2.2 Annelida..................................................................................................................58
2.2.3.4.2.1.2.3 Mollusca.................................................................................................................60
2.2.3.4.2.1.2.4 Sipuncula................................................................................................................62

2.2.3.4.2.1.2.5 Nemertini................................................................................................................62
2.2.3.4.2.1.2.6 Entoprocta...............................................................................................................63
2.2.3.4.2.1.3 Platyzoa..................................................................................................................64
2.2.3.4.2.1.4 Rhombozoa.............................................................................................................68
2.2.3.4.2.2
ECDYSOZOA..........................................................................................................69
2.2.3.4.2.2.1 Scalidophora...........................................................................................................70
2.2.3.4.2.2.2 Nematoida...............................................................................................................72
2.2.3.4.2.2.3 Panarthropoda.........................................................................................................73
2.2.3.4.2.2.3.1 Pentastomida...........................................................................................................75
2.2.3.4.2.3
CHAETOGNATHA.................................................................................................76
2.3
RESUMO...............................................................................................................77
3.
BIOLOGIA DO DESENVOLVIMENTO.............................................................79
3.1
ORIGEM DA MULTICELULARIDADE............................................................81
3.2
ORIGEM DE DUAS CAMADAS GERMINATIVAS, EIXOS DE SIMETRIA
DEFINIDOS, ESTRUTURAS REPETIDAS E DOS NEURNIOS: OS
EUMETAZOA.......................................................................................................84
3.3
SURGUMENTO DE UMA TERCEIRA CAMADA GERMINATIVA, DA
SIMETRIA BILATERAL, CONSOLIDAO DO SISTEMA NERVOSO NUM
CORDO AXIAL CENTRALIZADO E ORIGEM DE UM TUBO
DIGESTRIO COMPLETO: OS BILATERIA...................................................87
3.4
INVERSO DOS SISTEMAS DE PADRONIZAO DORSIVENTRAL: OS
DEUTEROSTOMIA..............................................................................................92
3.5
ECDYSOZOA........................................................................................................94
3.6
LOPHOTROCHOZOA..........................................................................................95
3.7
RESUMO...............................................................................................................97
4
DADOS MORFOLGICOS.................................................................................98
4.1
HISTRICO..........................................................................................................98
4.2
CLASSIFICAO DOS ANIMALIA.................................................................100
4.2.1
METAZOA..........................................................................................................100
4.2.1.1
Clados basais.......................................................................................................100
4.2.1.1.1
PORIFERA...........................................................................................................101
4.2.1.2
Epitheliozoa.........................................................................................................102
4.2.1.2.1
PLACOZOA.........................................................................................................102
4.2.1.2.2
EUMETAZOA.....................................................................................................102
4.2.1.2.2.1
CNIDARIA............................................................................................................103
4.2.1.2.2.2
ACROSOMATA....................................................................................................103
4.2.1.2.2.2.1 Ctenophora............................................................................................................103
4.2.1.2.2.2.2 Bilateria................................................................................................................103
4.2.1.2.2.2.2.1 Deuterostomia.......................................................................................................104
4.2.1.2.2.2.2.2 Protostomia...........................................................................................................106
4.3
RESUMO.............................................................................................................110
5.
O REGISTRO FOSSILFERO...........................................................................112
5.1
UMA BREVE HISTRIA DA ORIGEM DOS ANIMAIS SOBRE A TERRA
CONTADA PELOS REGISTROS GEOLGICO E FOSSILFERO..........112
5.1.1
OS PRIMEIROS SERES VIVOS A APARECEREM NO REGISTRO
FOSSILFERO: OS ESTROMATLITOS....................................................112
5.1.2
A EVOLUO INICIAL OS METAZOA......................................................112

5.1.2.1
5.1.2.2
5.1.2.3
5.1.3
5.1.3.1
5.1.3.2
5.1.3.3
5.1.3.4
5.1.3.5
5.1.3.5.1
5.1.3.5.1.1
5.1.3.5.1.2
5.1.3.5.1.3
5.1.3.5.1.4
5.1.3.5.1.5
5.1.3.5.1.6
5.1.3.5.1.7
5.1.3.5.1.8
5.1.3.5.1.9
5.1.3.5.2
5.1.3.5.2.1
5.1.3.5.2.2
5.1.3.5.2.2.1
5.1.3.5.2.2.2
5.1.3.5.2.2.3
5.1.3.5.2.2.4
5.1.3.5.2.2.5
5.1.3.5.2.2.6
5.1.3.5.2.2.7
5.1.3.5.2.2.8
5.1.3.5.2.2.9
5.1.3.5.2.2.10
5.1.3.5.2.2.11
5.1.3.5.2.2.12
5.1.3.5.2.2.13
5.1.3.5.2.3
5.1.3.5.2.3.1
5.1.3.5.2.3.2
5.1.3.5.2.3.3
5.1.3.5.2.3.4
5.1.3.5.2.3.5
5.1.3.5.2.3.6
5.1.3.5.2.3.7
5.1.3.5.2.3.8
5.1.3.5.2.3.9
5.1.3.5.2.3.10

A fauna Wengan e as assemblias Ediacarianas............................................112

Primeiras evidncias indiretas da ocorrncia de animais no registro: os
fsseis--trao do final do Proterozico..............................................................118
O Cambriano e o surgimento dos planos corporais modernos......................119
O REGISTRO FSSIL DOS METAZOA.......................................................120
Porifera................................................................................................................120
Ctenophora..........................................................................................................122
Cnidaria...............................................................................................................124
Placozoa...............................................................................................................128
Bilateria...............................................................................................................129
DEUTEROSTOMIA............................................................................................131
VETULICOLIA.....................................................................................................131
YUNNANOZOA....................................................................................................133
TUNICATA...........................................................................................................135
CEPHALOCHORDATA.......................................................................................137
CRANIATA............................................................................................................139
XENOTURBELLIDA............................................................................................143
HEMICHORDATA...............................................................................................143
STYLOPHORA......................................................................................................144
ECHINODERMATA.............................................................................................149
PROTOSTOMIA..................................................................................................153
CHAETOGNATHA...............................................................................................153
LOPHOTROCHOZOA.........................................................................................155
Halkieriidae..........................................................................................................155
Ectoprocta.............................................................................................................157
Phoronozoa...........................................................................................................159
Entoprocta.............................................................................................................160
Sipuncula..............................................................................................................161
Nemertini..............................................................................................................163
Mollusca...............................................................................................................163
Annelida................................................................................................................167
Gastrotricha..........................................................................................................169
Platyhelminthes....................................................................................................169
Gnathostomulida...................................................................................................170
Syndermata...........................................................................................................170
Cycliophora e Micrognathozoa............................................................................170
ECDYSOZOA........................................................................................................170
Palaeoscolecida.....................................................................................................171
Priapulida..............................................................................................................172
Kinorhyncha.........................................................................................................174
Loricifera..............................................................................................................175
Nematomorpha.....................................................................................................175
Nematoda..............................................................................................................175
Onychophora........................................................................................................176
Anomalocariida....................................................................................................177
Arthropoda............................................................................................................178
Tardigrada.............................................................................................................182

GRUPOS DE AFINIDADES INCERTAS.............................................................182

RESUMO..............................................................................................................183
DISCUSSO........................................................................................................186
COLOCANDO OS DADOS PARA CONVERSAR........................................187
CLADOS METAZORIOS BASAIS...............................................................187
BILATERIA........................................................................................................190
Deuterostomia.....................................................................................................192
Protostomia.........................................................................................................194
COMO FICA A EVOLUO DOS PADRES DE DESENVOLVIMENTO
EMBRIONRIO INICIAL ENTRE OS GRANDES GRUPOS DE
METAZOA?.........................................................................................................196
6.2.1
A ORIGEM DO DESENVOLVIMENTO ENTRE OS METAZOA.............197
6.2.2
CTENOPHORA..................................................................................................200
6.2.3
CNIDARIA..........................................................................................................202
6.2.4
PLACOZOA........................................................................................................204
6.2.5
BILATERIA........................................................................................................204
6.2.5.1
Acoela...................................................................................................................205
6.2.5.2
Nemertodermatida..............................................................................................207
6.2.5.3
Deuterostomia.....................................................................................................208
6.2.5.3.1
CHORDATA........................................................................................................210
6.2.5.3.1.1
TUNICATA...........................................................................................................211
6.2.5.3.1.2
CEPHALOCHORDATA.......................................................................................212
6.2.5.3.1.3
CRANIATA............................................................................................................213
6.2.5.3.2
AMBULACRARIA..............................................................................................213
6.2.5.3.2.1
HEMICHORDATA...............................................................................................214
6.2.5.3.2.2
ECHINODERMATA.............................................................................................217
6.2.5.4
Protostomia.........................................................................................................218
6.2.5.4.1
ECDYSOZOA......................................................................................................219
6.2.5.4.1.1
CHAETOGNATHA...............................................................................................219
6.2.5.4.1.2
PANARTHROPODA.............................................................................................220
6.2.5.4.1.3
CYCLONEURALIA...............................................................................................222
6.2.5.4.1.3.1 Introverta..............................................................................................................224
6.2.5.4.2
LOPHOTROCHOZOA........................................................................................225
6.2.5.4.2.1
PHORONOZOA....................................................................................................226
6.2.5.4.2.2
ECTOPROCTA.....................................................................................................229
6.2.5.4.2.3
SPIRALIA..............................................................................................................231
7.
CONSIDERAES FINAIS..............................................................................239
8.
REFERNCIAS BIBLIOGRFICAS...............................................................244
5.1.3.5.2.4
5.1.3.5.2.5
6.
6.1
6.1.1
6.1.2
6.1.2.1
6.1.2.2
6.2

INTRODUO

Atualmente, a grande maioria das espcies descritas de seres vivos pertence ao

reino Animalia, ou Metazoa. Este grupo encontra-se dividido, de acordo com o nmero de seus
planos corporais bsicos, em aproximadamente 35 grandes txons, os filos (HYMAN, 1940;
NIELSEN, 2001; BRUSCA; BRUSCA, 2003).
Desde que a idia de transformao dos seres vivos se tornou amplamente
difundida durante a segunda metade do sculo XIX, a reconstruo das relaes evolutivas entre
os diferentes grupos metazorios, a partir de um ancestral comum, tornou-se uma prtica bastante
difundida entre os naturalistas (BOWLER, 1996). O naturalista alemo Ernst Haeckel (1866) foi
o responsvel pela construo da primeira rvore ilustrando as relaes de parentesco entre esses
grandes grupos. Haeckel tambm foi responsvel por cunhar o termo filogenia (HALANYCH;
PASSAMANECK, 2001).
Aps o esquema proposto por Haeckel, diversos outros foram publicados (como,
p. ex., os de Hatschek (1888) e Btschli (1910)), com nenhum deles se sobressaindo. No incio
dos anos 1940, porm, a pesquisadora Libbie Henrietta Hyman exibiu uma hiptese das relaes
entre os diferentes filos animais (HYMAN, 1940), que viria a se tornar a filogenia mais difundida
durante o sculo passado (ADOUTTE et al., 1999).
Apesar de sua influncia e fundamentao num extenso e rduo estudo de reviso
entre os diferentes filos, a rvore filogentica do reino animal apresentada por Hyman, no
primeiro volume de sua grande obra, no tinha por trs qualquer mtodo mais apurado (assim
como as daqueles que a antecederam), que pudesse ser testado por outros pesquisadores
posteriormente. Esta falta de uma metodologia bem estabelecida se transformou num
descontentamento entre alguns pesquisadores, culminando no desenvolvimento de trs escolas de
taxonomia, de acordo com Hickman et al. (1984): sistemtica evolutiva, taxonomia numrica e
cladstica.
A partir dos anos 1950, alm das metodologias desenvolvidas, os progressos
realizados em reas diferentes do conhecimento permitiram as anlises de ultraestrutura e
seqenciamento molecular, para um grande nmero de txons, assim como a bioqumica e a

biologia do desenvolvimento evolutiva (evo-devo) contriburam com novos tipos de dados, os

deles para a evoluo dos padres iniciais de desenvolvimento embrionrio, junto incorporao

quais foram e ainda so utilizados em anlises filogenticas dos animais (NIELSEN, 2001).

destes dados.

No entanto, a filogenia de Hyman (1940) permaneceu hegemnica at o final da

dcada de 1980, quando os estudos de filogenia para os grandes grupos animais experimentaram
um forte engajamento de um grande nmero de pesquisadores de diferentes reas (MCHUGH;
HALANYCH, 1998; ADOUTTE et al., 1999).

Apesar da escassez, completa ou parcial, de alguns dos dados para determinados

txons, alguns padres so reconhecidos e sintetizados numa rvore no final do captulo 6.
discutida ainda a importncia de uma anlise sistmica das relaes evolutivas
entre os txons de Metazoa e da incorporao de outras tcnicas, alm das simples anlises

Uma leva de estudos de filogenia para os filos metazorios foram realizados,

comparadas de caracteres.

utilizando diferentes tipos de dados, nas duas ltimas duas dcadas, como as anlises de
seqncias moleculares (FIELD et al., 1988; LAKE, 1990; ZRZAV et al., 1998; GIRIBET et
al., 2000; PETERSON; EERNISSE, 2001; GLENNER et al., 2004), da presena/ausncia de
fatores envolvidos no desenvolvimento inicial desses organismos (DE ROSA et al., 1999;
BALAVOINE et al., 2002) e anlises computadorizadas de dados morfolgicos (NIELSEN et al.,
1996; GIRIBET et al., 2000; NIELSEN, 2001; PETERSON; EERNISSE, 2001; BRUSCA;
BRUSCA, 2003; GLENNER et al., 2004).
Essas anlises supracitadas sugerem, muitas vezes, agrupamentos no usuais,
quando comparados viso tradicional (HYMAN, 1940), desafiando agrupamentos que h muito
se acreditava estarem bem estabelecidas. Deste modo, os estudos das relaes evolutivas entre os
metazorios tm passado por um perodo bastante conturbado. Entretanto, dados de naturezas
diferentes tm concordado em alguns aspectos da histria evolutiva dos Metazoa.
No presente estudo, os estudos de filogenia para os grandes grupos animais
(normalmente no nvel dos filos), a partir dessas novas metodologias e tipos e dados, que
constituem os modernos elementos, so revisados e analisados.
No primeiro captulo, so apresentados alguns esquemas de classificao e
demonstrado como a classificao deixou de ser apenas um modo de organizar os animais
encontrados na natureza e passou a se preocupar em refletir as relaes evolutivas entre estes
organismos.
Os captulos 2, 3, 4 e 5 apresentam uma extensa reviso dos dados moleculares, de
biologia do desenvolvimento, de morfologia e do registro fossilfero, respectivamente.
No sexto captulo, a primeira parte (seo 6.1) traz uma discusso dos dados
revisados nos captulos 2 a 5, com a segunda (seo 6.2) mostrando algumas das conseqncias

10

11

A classificao consiste, basicamente, no agrupamento de objetos individuais em

1. CLASSIFICAO ANIMAL

categorias e classes (MAYR, 1998). Ao se classificar algo, utiliza-se sempre o princpio de

similaridade, atravs do qual determinados componentes so agregados dentro de conjuntos, ou
Since the enunciation of the evolution principle [...]
it is conceded that animals are related to each other by descent, and
consequently any scheme of classification aims to give the genealogical
relationships of the group of animals under consideration (HYMAN,
1940, p. 22).

grupos, enquanto que outros so separados (ELDREDGE; CRACRAFT, 1980). Quando se

afirma que um certo elemento pertence a determinado grupo, sabe-se, conseqentemente, alguma
coisa de sua natureza - designando-se um animal por cnidrio, por exemplo, saber-se-, de
partida, que este organismo possui simetria radial, apenas dois folhetos embrionrios, tubo
digestivo incompleto e cnidcitos -, pois nele existem os caracteres contidos na definio do

Os animais tm instigado a curiosidade humana j h muito tempo. So

grupo em questo (MATEUS, 1989).

conhecidos manuscritos antigos, de pocas anteriores a Aristteles (384-322 a.C.), contendo

muitas informaes sobre estes organismos (MAYR, 1998).

A cincia da Zoologia, em seu sentido mais amplo, pode ser definida como aquela
que estuda os animais, qualquer que seja o ponto de vista. Assim, possvel dividi-la em vrios

Os animais apresentam formas, tamanhos, cores, hbitos e estruturas os mais

ramos. Dentre estes, pode ser encontrada a Zoologia Sistemtica, que se ocupa da organizao,

variados possveis (STORER et al., 1984; HANSON, 1988; RUPPERT; BARNES, 1996). Pode-

caracterizao e denominao dos grupos animais, do estabelecimento das relaes de parentesco

se perguntar de que forma esta ampla diversidade estabeleceu-se e verificar que, ao longo da

entre eles, da identificao de formas j conhecidas e da descrio e denominao de formas

histria da humanidade, as respostas atribudas a tal questo so as mais variadas possveis, indo

novas (MATEUS, 1989).

desde explicaes fundamentadas em observaes feitas na natureza at invocaes de foras

sobrenaturais (HANSON, 1988).

A Sistemtica como cincia, segundo Hickman et al. (1984), possui um carter

duplo, se se considera que, por um lado ela est envolvida com a organizao dos organismos,

Atualmente, so reconhecidas mais de um milho de espcies animais viventes

(RUPPERT; BARNES, 1996) e, de acordo com Hickman et al. (1984), esta quantia deve

estabelecendo um tipo de ordem no mundo natural e, por outro, procura desvendar o curso
evolutivo tomado pelos mesmos.

representar em torno de 20% das espcies atuais e menos de 1% de todas as espcies animais,

Mas nem sempre foi assim. De acordo com Mateus (1989), a Sistemtica divide-se

incluindo as extintas. No entanto, pode-se constatar que as estimativas sobre o nmero real de

em dois perodos: a Velha Sistemtica e a Nova Sistemtica. Durante a durao do primeiro

espcies atuais variam consideravelmente de algo entre 10-30 milhes a uma quantia entre 100-

perodo, os grupos eram considerados independentes uns dos outros, embora pudessem ser

200 milhes (BRUSCA; BRUSCA, 2003).

organizados por uma ordem lgica. J no outro caso, admite-se os grupos como entidades

Das espcies atuais, mais de 95% so representadas por animais invertebrados, ou

seja, destitudos de uma coluna vertebral (MEGLITSCH; SCHRAM, 1991; RUPPERT;
BARNES, 1996; BRUSCA; BRUSCA, 2003).

biolgicas, sujeitas a variaes e ligadas por relaes filogenticas, ou seja, por relaes de
parentesco.
Embora atualmente se procure representar os organismos de acordo com sua

Sempre que lida com uma quantidade to grande de formas, o homem apresenta

histria natural, inicialmente o principal objetivo da Sistemtica era a elaborao de arranjos que

uma tendncia natural a classific-las, formando grupos que, por sua vez, divide em subgrupos.

facilitassem a tarefa de localizao das espcies e a identificao das formas. Neste caso, bastava,

Ao agir desta maneira, torna mais fcil ter uma viso de conjunto, facilitando o estudo

muitas vezes, a presena ou ausncia de um carter escolhido arbitrariamente, para definir os

(MATEUS, 1989; MAYR, 1998).

grupos. Assim se formavam os sistemas, os quais deram nome Sistemtica e se caracterizavam

pela definio de grupos baseada na presena ou ausncia de um nico caractere. Os caracteres
12

13

que definem os grupos eram escolhidos arbitrariamente pelo autor desses sistemas, levando seu

dividir em duas fases: a pr-evolucionista e a evolucionista. Esta ltima a que corresponde

nome (p. ex., Sistema de Linn, Sistema de Aristteles). A habilidade estava na escolha de

nova Sistemtica (MATEUS, 1989).

caracteres bastante expressivos, fceis de observar em todos os representantes de cada grupo

(MATEUS, 1989).
Porm, com o passar dos anos, os taxonomistas foram se deparando com graves

1.1 Perodo dos sistemas

problemas nesses sistemas, que acabavam conduzindo a anomalias taxonmicas, as quais se

caracterizam pela incluso de um determinado animal pertencente a um grupo especfico (com
base em suas relaes evolutivas) num outro conjunto, de acordo com sua estrutura, mais

1.1.1 O Sistema de Aristteles

intimamente relacionada a estes do que com os de seu prprio grupo. Assim, j no sculo XVII,
comeou a surgir uma reao contra os critrios utilizados pelos sistemas de modo a tornar as
classificaes mais perfeitas, mais de acordo com a natureza, numa tentativa de se reduzir ao

De acordo com Mayr (1998), a histria da taxonomia comea com Aristteles.

mximo possvel as anomalias taxonmicas. Desta maneira, foi ocorrendo uma substituio do

Embora muitos conhecimentos sobre plantas e animais j existissem antes dele, os poucos

critrio utilizado nos sistemas, pelos critrios dos mtodos, que utilizavam um conjunto de

escritos antigos de que se tem nota, no falam de classificaes.

caracteres para definir os grupos, dentro das classificaes (MATEUS, 1989).

O primeiro sistema zoolgico se deve, pois, a Aristteles (MATEUS, 1989). Este

Nos mtodos, as classificaes dos grupos eram, ento, feitas pela presena ou

eminente sbio, natural de Stagira, Grcia, ficou conhecido por seus escritos sobre diversas reas

ausncia de um nmero maior de caracteres, e no mais baseadas em somente um nico caractere

do conhecimento tais como poltica, retrica, tica, potica, assim como cincia natural,

escolhido arbitrariamente. Embora tenha possudo alguns precursores, como John Ray (1627-

psicologia e metafsica, entre outros tpicos (BLITS, 1999). Seus estudos sobre animais

1705), o primeiro mtodo que foi desenvolvido em Zoologia considerado aquele elaborado pelo

pertencentes aos mais diversos ambientes (mar, gua doce e terra) so admirados por suas

naturalista francs George Cuvier (1769-1832), entre os anos de 1812-1829 (MATEUS, 1989).

descries detalhadas, incluindo mais de 500 tipos de mamferos, aves, peixes, rpteis, anfbios,

De incio, este critrio teve pouca aceitao, mas graas aos esforos de
pesquisadores como Bernard de Jussieu (1699-1777), Antoine Laurant de Jussieu (1748-1836) e
Michel Adanson (1727-1806) o critrio dos mtodos tornou-se bastante estabelecido (MATEUS,

cefalpodes, insetos e muitos outros invertebrados, fornecendo inclusive informaes ecolgicas

(MATEUS, 1989; BLITS, 1999).
Aristteles dava extrema importncia aos quatro elementos (fogo, gua, terra e ar),
e, assim, os atributos de calor versus frio, mido versus seco eram de importncia crucial para

1989).
Posteriormente a Cuvier, os mtodos tm sido amplamente aperfeioados, e os
atuais, embora no inteiramente satisfatrios, so j muito aceitveis como tentativas de uma
classificao perfeita. Uma vez que os mtodos se baseiam num nmero maior de caracteres que
os sistemas, apresentam anomalias taxonmicas menos numerosas e menos evidentes que estes.

ele. O calor estava acima do frio e o mido, acima do seco. Como o sangue era quente e mido ao
mesmo tempo, tornou-se uma caracterstica de extrema importncia (MAYR, 1998).
Ao comparar caracteres comuns e organizaes distintas, Aristteles estabeleceu
seu sistema. Separou os animais em dois grupos: os com sangue vermelho, denominados enaima,

A histria da taxonomia pode, ento, ser dividida em dois perodos, o dos sistemas

e os destitudos de sangue vermelho, conhecidos como anaima. Subdividiu estes dois grupos em

e o dos mtodos (MATEUS, 1989). O primeiro pode ainda ser subdividido em duas fases: a

quatro subgrupos cada, com os primeiros sendo constitudos por quadrpedes vivparos, aves,

aristotlica e continuadores, e a lineana. O perodo dos mtodos, por sua vez, pode tambm se

quadrpedes e podes ovparos e peixes; ao passo que os anaima dividiam-se dentro dos

14

15

seguintes grupos: moluscos (malaquia), malacostrceos (malacostraca), insetos (entoma) e

testceos (ostracodermata) (MATEUS, 1989).

Desde a Antigidade, j na poca de Plato e Aristteles, acreditava-se que a

natureza deveria ser constituda por uma srie ininterrupta de formas ascendentes. Esta teoria foi

Os sistemas posteriores ao de Aristteles, at o de Linn, pouco vieram

acrescentar ao primeiro. Durante o sculo XV, a descoberta de rotas que levavam a outros

renovada e reavivada por Leibniz, cujo aforismo Natura non facit saltus ficou bastante
conhecido (RADL, 1988; MATEUS, 1989).

continentes a partir da Europa, como a de Cristvo Colombo (1492) para a Amrica do Norte, a

Nessa mesma poca, acreditava-se que a essncia de um organismo estava em sua

de Vasco da Gama (1497-1499) para a ndia e a de Pedro lvares Cabral (1500) para o Brasil,

forma e havia esforos para se buscar, na natureza, essa escala cada vez mais aperfeioada de

ampliaram as aquisies de conhecimento (MATEUS, 1989).

formas. Desde ento, manteve-se tambm a convico de que a classificao representava o

Ao longo dos sculos XVI e XVII, essas exploraes continuaram, dando a idia

ponto culminante do conhecimento, pois concebe a natureza na forma mais breve e lgica

de uma diversidade quase ilimitada de plantas e animais, despertando nos herbalistas e

possvel. Linn, que foi o primeiro a oferecer um grande sistema da natureza, no o realizou com

enciclopedistas o interesse por tamanha variedade, fazendo ressuscitar as prticas de Theofrasto e

muita profundidade; importava a ele, no o conceito filosfico da natureza, mas sim a agrupao

Aristteles em descrever um grande nmero de espcies com riqueza de detalhes. O

prtica das plantas com base em suas propriedades (caractersticas) para poder reconhec-las

desenvolvimento de aparelhos pticos - sobressaindo-se neste campo o holands Anton van

facilmente. No entanto, foi um trabalho executado de forma coerente e em grande escala (RADL,

Leeuwenhoek (1632-1723) e o italiano Marcello Malpighi (1628-1694)- e a fauna e flora trazida

1988).

de todas as partes do mundo, atravs dessas grandes expedies exploratrias, estimularam ainda

Linn tambm criou um sistema de animais, o qual era muito limitado devido a

mais a atrao para a questo da diversidade. J no sculo XVIII, colees muito amplas foram

seus conhecimentos restritos no campo da Zoologia (RADL, 1988), que compreendia seis

montadas em boa parte dos pases do continente europeu, como conseqncia da vasta

classes: Mammalia, Aves, Amphibia, Pisces, Insecta e Vermes (HYMAN, 1940; MATEUS,

quantidade de espcimes exticos provindos de tais viagens transocenicas. Do crescimento

1989).

incontrolvel, em relao ao nmero de colees, fez-se necessrio algum tipo de sistematizao,

cujo apogeu foi atingido com Carl von Linn (MAYR, 1998).

As quatro primeiras classes constituem o grupo dos enaima de Aristteles. A

classe dos Amphibia engloba os atuais Amphibia ou Batrachia e os Reptilia. As duas ltimas
classes equivalem aos anaima. Dentro dos Insecta estavam todos os Arthropoda, enquanto que
nos Vermes podiam ser encontrados todos os animais que no se encaixavam nas outras classes.
Era, portanto, um grupo extremamente heterogneo que se foi desmembrando com o tempo

1.1.2 O Sistema de Linn

(MATEUS, 1989).
Para Mateus (1989), um dos grandes mritos de Linn o de ter estabelecido uma
Carl von Linn (1707-1778) foi um naturalista que viveu no sculo XVIII. Era

hierarquia entre grupos. De acordo com esta, o Reino Animal era dividido segundo a hierarquia

interessado em assuntos diversos, tais como biogeogrficos e ecolgicos, por exemplo. No

decrescente: classes, ordens, gneros e espcies. No entanto, Jordanova (1984) salienta ainda uma

entanto, a classificao, particularmente das plantas, constitua seu interesse primrio. Era to

outra contribuio feita por Linn: o desenvolvimento da nomenclatura binria, onde cada planta

obsessivo por este assunto, que desenvolveu uma classificao dos botnicos em fitologistas,

ou animal recebia dois nomes, com o primeiro designando o gnero e o segundo, a espcie.

botanfilos, colecionadores, metdicos, adnicos, oradores, ersticos, e assim por diante (MAYR,

Ambas contribuies permanecem em uso atualmente.

1998).

16

17

princpio de que todos os grupos eram relacionados evolutivamente (MATEUS, 1989). Desta

1.2 Perodo dos mtodos

maneira, Lamarck principiou a poca evolucionista, equivalente nova Sistemtica.

No sistema de Lamarck, datado de 1809, tambm estavam reconhecidos e
diferenciados os animais vertebrados dos invertebrados. Estes estavam divididos em subgrupos

1.2.1 A Classificao de Cuvier

interpretados de modo muito semelhante ao atual, como os Mollusca, Cirripedia, Annelida,

Crustacea, Arachnida, Insecta e Tunicata (acrescentado somente em 1815 no seu esquema). Por
A classificao de Cuvier (1769-1832), apresentada aps uma srie de

outro lado, alguns de seus grupos foram reorganizados com o passar dos anos: Infusoria (Rotifera

aperfeioamentos, considerada como sendo o primeiro mtodo exposto em Zoologia. Dividiu o

+ alguns protozorios), Plipos (celenterados polipides, esponjas e alguns protozorios), Radiata

Reino Animal em quatro grandes divises, s quais deu a designao de embranchment, uma

(celenterados restantes, ctenforos e equinodermados) e Vermes (uma ampla variedade de

categoria situada entre reino e classe, equivalente, portanto, categoria de grande grupo, grande

formas) (HYMAN, 1940).

diviso, phylum, ramo ou tipo. Institui, portanto, a idia de tipo, como categoria taxonmica
(MATEUS, 1989).

Posteriormente a Cuvier e Lamarck, desenvolveram-se os estudos em diversas

reas, particularmente os de Embriologia. No entanto, os sistemas destes dois naturalistas

Em sua classificao, estavam contidos os grupos de animais Vertebrados

franceses serviram de base para toda a classificao animal moderna (HYMAN, 1940).

(compostos por mamferos, aves, rpteis e peixes), Moluscos (contendo os cefalpodes,

Os caracteres embrionrios foram ento introduzidos nas anlises, dando origem a

pterpodes, gastrpodes, acfalos, braquipodes e cirripdios), Articulados (incluindo os

novas classificaes como as de Klliker (1844), Leuckart (1848) e Huxley (1874) (HYMAN,

aneldeos, crustceos, aracndeos e insetos) e os Zofitos ou Radiados (com os equinodermados,

1940; MATEUS, 1989). Aprimoramentos do grupo Vermes foram ainda realizados por Vogt

intestinais, acalefas, plipos e infusrios; o restante dos invertebrados) (HYMAN, 1943;

(1851) e Gegenbauer (1859).

MATEUS, 1989). Como se trata de um sistema, Cuvier utilizou diversas caractersticas para
definir os seus chamados tipos.

A diviso do reino animal em filos independentes foi uma prtica que se tornou
comum no ltimo quarto do sculo XIX (HYMAN, 1940). Hyman (1940) expressa sua crena de

Pode-se observar que os Vertebrados correspondem aos enaima de Aristteles e s

que The classification of animals should be based primarily on anatomical and embryological

quatro primeiras classes de Linn, com a substituio da designao Amphibia para Rpteis.

facts, and a number of important characters, not any one arbitrarily chosen feature , should be

Enquanto que as outras trs correspondem aos anaima de Aristteles e s duas ltimas classes de

taken simultaneously into consideration (HYMAN, 1940, p. 32). A autora prossegue, apontando

Linn, mostrando grande progresso. Cuvier considerava esses quatro grandes grupos

uma srie de caracteres que ela julga importantes na hora de se determinar um filo: general

independentes, ou seja, sem qualquer tipo de relao filogentica (MATEUS, 1989).

grade of construction, type of symetry, presence and kinds of body space, absence or presence of
an anus, presence of segmentation, possession of appendages, presence and nature of excretory,
respiratory, and endoeskelatal systems (HYMAN, 1940, p. 32). Desta maneira, Hyman (1940)
reconhece um total de 22 filos, a partir da utilizao dos princpios supracitados (Fig. 1.1).

1.2.1 A Classificao de Lamarck

Diferentemente de todos os outros esquemas classificatrios, sejam da poca dos

sistemas ou dos mtodos, Lamarck desenvolveu sua classificao do reino animal com base no
18

19

culminar, atingindo a figura de Deus: a cadeia dos seres. Na segunda metade do sculo XVIII,
os naturalistas foram ignorando cada vez mais a parte metafsica contida nesta idia.
Jordanova (1990), em sua obra sobre a vida e os trabalhos de Lamarck, mostra
como este grande pensador desacreditava que poderia existir uma srie nica na natureza, uma
vez que suas observaes de minerais, plantas e animais permitiam-lhe verificar profundas
diferenas. Ele acreditava que a cincia natural deveria basear-se em leis derivadas de fenmenos
fsicos observveis. Tal oposio em relao metafsica foi bastante importante, favorecendo o
conhecimento obtido atravs dos sentidos, indicando uma mudana profunda no pensamento
cientfico, cujo desenvolvimento havia sido extremamente limitado.
A taxonomia adquiriu um novo significado aps o desenvolvimento da teoria
transformista de Lamarck. Anteriormente, a ordem natural definia-se atravs de padres de
relao estticos, mas agora significava a seqncia na qual as formas naturais haviam sido
produzidas. Lamarck concluiu que os nveis de complexidade crescente e os graus de parentesco
eram resultado de transformaes histricas reais (JORDANOVA, 1990).
Figura 1.1: Diagrama hipottico das relaes entre os filos do reino animal, apresentado por Hyman (1940). Os filos
radiados (em azul) so considerados uma linhagem lateral, no os ancestrais diretos de Bilateria (em verde), os quais
se acredita tenham tido origem a partir de um platelminto primitivo, atravs de um ancestral do tipo estereogstrula.
Acima deste ancestral potencial, os filos encontram-se arranjados em duas linhagens principais de ascendncia
(teoria difiltica); os grupos com clivagem determinada e mesoderma originado a partir de clulas ou bandas bem
definidas (Protostomia; em vermelho) e os grupos com clivagem indeterminada e mesoderma e celoma com origem
na forma de sacos endodrmicos (Deuterostomia; em marrom). Dentro de Protostomia, os Aschelminthes
representam um filo contendo os txons (tratados como classes) Rotifera, Gastrotricha, Kinorhyncha, Nematoda,
Nematomorpha e Acanthocephala, que juntos com os Entoprocta (no representados na figura) representam os
animais pseudocelomados; Nemertina e Platyhelminthes correspondem aos animais acelomados; e os Outros
Schizocoela incluem os filos Bryozoa (ou Polyzoa), Phoronida, Brachiopoda, Sipunculoidea e Priapuloidea.
Reproduzido e modificado a partir de Hyman (1940).

Simultaneamente proposta de sua teoria de realidade da evoluo, que afirma o

fato de a evoluo ter acontecido, Lamarck props uma segunda teoria, a qual expressava a
possibilidade de os organismos poderem ser classificados de acordo com a sua histria evolutiva
(LVTRUP, 1987). Desde ento as unidades biolgicas tm sido classificadas de acordo com a
sua ancestralidade, a partir dos caracteres morfolgicos. Porm, parece haver um perigo inerente
aos estudos de taxonomia, devido ao tipo de raciocnio utilizado, quando as hipteses geradas por
estas aproximaes so extrapoladas para as relaes filogenticas (HICKMAN et al., 1984).
Entretanto, todas as semelhanas biolgicas, sejam entre molculas, organelas,

O final do sculo XVIII e incio do XIX foram marcados por diversas discusses

tecidos ou rgos, podem derivar a partir de um mesmo caractere, sendo designadas homologias,

entre naturalistas no continente europeu, em relao origem das espcies (DARWIN, 1979;

ou possurem origens distintas, sendo chamadas analogias (STORER et al., 1984; MATEUS,

RADL, 1989). De um lado, os fixistas, cuja opinio era de que as espcies haviam sido criadas de

1989; RUPPERT; BARNES, 1996).

forma independente (um ato de criao especial para cada espcie) pela divina providncia e

Assim, o reconhecimento de estruturas homlogas imprescindvel para a

eram imutveis; do outro, os transformistas comeavam a expressar suas opinies alternativas

elaborao de hipteses filogenticas. Elas podem ser determinadas atravs de estudos de

quelas, preconizando que as espcies observadas por ns, neste momento, eram produto da

Anatomia e Embriologia comparadas. Uma vez que alguma homologia encontrada em duas ou

variao a partir de outras, que haviam existido no passado (DARWIN, 1979).

mais espcies, pode-se supor que elas possuem um ancestral comum.

O pensamento vigente na poca era que existia na natureza, uma cadeia contnua

No momento de determinar se caractersticas semelhantes, compartilhadas por

que levava da argila, passando pelos vegetais, por animais mais simples, pelo homem at

duas ou mais espcies, so homlogas ou anlogas, dois critrios so normalmente utilizados pelo

20

21

pesquisador: a correspondncia posicional, que determina se uma caracterstica for homloga nas

agrupando espcies ou grupos de outros nveis taxonmicos, de acordo com a sua similaridade

espcies sob investigao deve ocupar uma posio anatmica semelhante nessas espcies e a

(HICKMAN et al., 1984).

correspondncia estrutural, segundo a qual, quando alguma caracterstica for homloga em duas
ou mais espcies diferentes ela dever ser semelhante em relao a sua estrutura (RUPPERT;
BARNES, 1996).

1.3.2 Cladstica

Durante sculos, questes tais como: qual seria a melhor maneira de se fazer uma
classificao, quais deveriam ser os critrios utilizados para esta e qual poderia ser o seu objetivo
final, foram extremamente debatidas (MAYR, 1998).

A cladstica um mtodo de classificao, desenvolvido pelo entomologista

Hickman et al. (1984) consideram a existncia de trs grandes escolas de

taxonomia: sistemtica evolutiva, taxonomia numrica e cladstica.

alemo Willi Hennig, em 1950, que rene os txons hierarquicamente dentro de grupos e
subgrupos distintos. A anlise cladstica composta por trs processos: descoberta ou seleo de
caracteres e txons, compilao dos caracteres e determinao dos cladogramas (representao
diagramtica dos resultados de uma anlise cladstica) que melhor explicam a distribuio dos
caracteres pelos txons (KITCHING et al., 1998).

1.3 Escolas de taxonomia

Para Hennig, as classificaes deveriam basear-se exclusivamente nas histrias

evolutivas dos organismos. Este autor dava o nome de sistemtica filogentica ao mtodo que
desenvolveu. No entanto, ele baseava-se somente em um componente da filogenia - a ramificao

1.3.1 Taxonomia numrica (=Fentica numrica)

das linhagens -, de forma que outros autores rebatizaram-no de cladstica (ou cladismo) (MAYR,
1998).
Michel Adanson, em 1763, desenvolveu um mtodo de classificao, onde os

O ponto crucial da anlise cladstica consiste em analisar cuidadosamente todos os

txons eram definidos por determinadas caractersticas, com os seus integrantes no necessitando,

caracteres, comparando-os entre os txons sob estudo, de maneira tal que se possa divid-los

entretanto, apresentar todos os caracteres contidos em sua definio, mas, antes, a maioria deles.

(caracteres) em ancestrais (plesiomorfos) e derivados (apomorfos) (AMORIM, 1997; MAYR,

Assim, os membros de um txon eram determinados de acordo com o maior nmero de

1998).

caracteres possveis e no todos, presentes na definio do grupo em questo. Embora este

Para os cladistas, existem, essencialmente, trs tipos de grupos de organismos: os

esquema no infira as relaes filticas entre os txons, ele ressurgiu, dando origem taxonomia

monofilticos, que se caracterizam por conter um ancestral e todos os seus descendentes, os

numrica (HICKMAN et al., 1984).

parafilticos, os quais contm um ancestral e alguns dos seus descendentes e os polifilticos,

Com o surgimento do computador eletrnico, no final da dcada de 1950, trs

grupos importantes de taxonomistas surgiram, que utilizavam mtodos computadorizados

caracterizados por no possurem um ancestral imediato ou direto comum aos integrantes do

grupo (STEWART; ROTHWELL, 1993).

(MAYR, 1998).
A taxonomia numrica rene o maior nmero de caracteres arbitrrios que for
possvel, joga-os um em programa de computador e a anlise feita a partir de clculos,

22

1.3.3 Taxonomia evolutiva

23

MCHUGH; HALANYCH, 1998). No entanto, nossa compreenso sobre as relaes evolutivas

A metodologia tradicional de classificao procura expressar tanto a ramificao

entre os metazorios tem sido alterada nas ltimas dcadas. Isto se deve utilizao de novas

das linhagens filticas, quanto a sua divergncia subseqente. Assim, pode-se indicar, ao ordenar

ferramentas, tais como o emprego de dados moleculares, a observao de caracteres

os diversos txons, o quanto os mesmos se tornaram divergentes de seus grupos irmos. Pelo fato

ultraestruturais (atravs da microscopia eletrnica de transmisso), a anlise cladstica dos dados

de seguir as idias de Darwin, quase que ao p da letra, ela tambm chamada de taxonomia

morfolgicos (RUPPERT; BARNES, 1996; MCHUGH; HALANYCH, 1998), bem como de

evolutiva (MAYR, 1998).

estudos de padres de expresso de genes durante o desenvolvimento (NIELSEN, 2001).

Segundo Mayr (1998), a principal diferena entre esta escola e a cladstica reside

Hoje, a quantidade de dados disponveis, que podem ser utilizados em anlises

no peso considervel que se d aos caracteres autapomrficos, aqueles que so adquiridos por um

filogenticas, est em crescimento constante. Diversas reas tm sido responsveis por esta

txon irmo, mas no pelo outro. A partir de um tratamento puramente cladstico, pode-se obter

ampliao, tais como a Morfologia, a Gentica Molecular, a Biologia do Desenvolvimento e a

uma imagem falsa de parentesco, como nos casos em que uma linhagem colateral tenha adquirido

Paleontologia. Nenhuma dessas aproximaes mostrou-se melhor do que outra, embora no

diversas autapomorfias e se torne extremamente distinta de seu grupo irmo. Assim, a situao de

momento de sua descoberta se pensasse dessa forma (SCHMIDT-RHAESA, 2003).

um txon pelo mtodo evolutivo baseia-se no peso relativo dos caracteres autapomrficos,
comparados com as autapomorfias dos grupos irmos (MAYR, 1998).

Uma caracterstica inevitvel, resultante deste grande nmero de dados

disponveis, pois, surge: um elevado nmero de hipteses das relaes entre os grupos. Schmidt-

Esta escola baseia suas classificaes sobre semelhanas e diferenas entre os

Rhaesa (2003) expe que, embora haja muitos aspectos problemticos, existem, entretanto,

grupos de organismos, avaliados luz de sua histria evolutiva e inclui em sua anlise todos os

diversas relaes filogenticas que so suportadas pela maioria das anlises e devem ser

atributos disponveis desses organismos, suas correlaes, suas posies ecolgicas e padres de

consideradas como uma espcie de arcabouo principal das rvores filogenticas.

distribuio, e procura refletir os dois grandes processos evolutivos: ramificao e subseqente

Como exposto acima, visvel o processo de reestruturao contnua, pelo qual os

divergncia dos ramos (clados). Esta escola segue Darwin nos aspectos de que uma classificao

estudos de filogenia animal esto passando. E como o bilogo alemo Adolf Remane bem

deve estar baseada na genealogia e que esta, por si s, no fornece a classificao (MAYR,

colocou, essas questes so muito complexas, e somente aps um estudo completo de mais

1981).

material ser possvel se atribuir uma resposta definitiva (RUPPERT; BARNES, 1996).
Por outro lado, a grande quantidade de dados gerada nos ltimos anos parece ser
suficiente, no para se atribuir uma resposta definitiva, mas para se indicar algumas relaes
Aparentemente, todas as trs escolas citadas acima surgiram da insatisfao pela

bastante robustas entre diversos dos grupos de Metazoa.

forma em que os esquemas de classificao estavam sendo aplicados. Alm delas, uma quarta
vem se formando desde o final da dcada de 1980, devido aos avanos tecnolgicos ocorridos nas
reas da Gentica e da Evoluo Molecular. Moore (2001) expressa dois meios pelos quais as
molculas podem ser utilizadas para esses fins: comparao de genomas entre duas espcies
diferentes e o uso de molculas particulares no lugar dos caracteres morfolgicos.
Grande parte do nosso conhecimento a respeito das relaes entre os metazorios
provm de estudos comparativos feitos por morfologistas, tanto na parte de Morfologia
propriamente dita, quanto de Embriologia (RUPPERT; BARNES, 1996; MCHUGH, 1998;
24

25

qualidades, dentre as quais, sua ubiqidade dentro do reino animal e presena de determinadas

2. DADOS MOLECULARES

regies conservadas suficientemente para se produzir primers universais

(HALANYCH,

2004). As taxas evolutivas do RNAr 18S so tambm apropriadas para o estudo de relaes
filogenticas entre grupos distantes (AGUINALDO; LAKE, 1998).

2.1 Histrico

Field et al. (1988) foram tambm os primeiros a utilizar algoritmos e critrios

claros na construo de rvores para os metazorios, fornecendo, desta forma, uma maneira de se
Nos ltimos anos, estudos baseados em seqncias de elementos moleculares, tais

testar e avaliar criticamente hipteses tradicionais das relaes animais (HALANYCH, 2004).

como bases nucleotdicas e aminocidos, tm sido publicados com as relaes filogenticas entre

Naquela poca, um grande nmero de esquemas filogenticos, baseados

os cinco reino definidos tradicionalmente sendo inferidas a partir deles. Tem-se tornado cada vez

tradicionalmente em dados apresentados pelo registro fossilfero e pelas disciplinas de

mais insustentvel esta diviso dos organismos, com hipteses novas e interessantes sendo

embriologia e anatomia comparadas, haviam sido propostos, na tentativa de elucidar as relaes

propostas a partir dessa fonte alternativa de dados (LIPSCOMB et al., 1998).

entre os grandes grupos animais (AGUINALDO; LAKE, 1998; MCHUGH; HALANYCH, 1998;

Dentro do reino animal, podem ser citados alguns trabalhos iniciais utilizando
dados moleculares como base para a reconstruo das relaes evolutivas entre txons superiores

JENNER; SCHRAM, 1999). Entretanto, pouco acordo emergiu a partir dessas hipteses, com
essas relaes permanecendo controversas (FIELD et al., 1988; JENNER; SCHRAM, 1999).

(filos) (DAYHOFF 1969 apud FLORKIN, 1973; VAN THOAI, 1973). Porm, foi somente no

Alguns motivos sugeridos como possveis responsveis por esta condio de

final da dcada de 1980 que os estudos de filogenia animal testemunharam o surgimento de um

embate so a pequena quantidade de caracteres (fornecidos pela anatomia e pela embriologia

perodo notvel, a partir da incluso de seqncias moleculares. Num artigo publicado por Field

comparadas) utilizados para se propor os esquemas filogenticos, assim como a ausncia de um

et al. (1988), as relaes filogenticas entre representantes de dez filos animais foram inferidas,

mtodo de anlise definido rigorosamente (JENNER; SCHRAM, 1999). Pode-se acrescentar

utilizando-se como base para a anlise seqncias parciais da molcula de RNAr 18S da

ainda, que alm da quantidade de caracteres morfolgicos ser limitada, sua homologia entre os

subunidade ribossmica menor (RNAr 18 ou SSU). Esse trabalho foi o responsvel por introduzir

diferentes txons era geralmente incerta e difcil de determinar (FIELD et al., 1988;

a era da sistemtica molecular (HALANYCH, 2004) para categorias taxonmicas superiores de

AGUINALDO; LAKE, 1998; ADOUTTE et al., 1999).

A utilizao das estruturas primrias das molculas de 18S foram sugeridas, ento,

metazorios e engatilhar o ressurgimento dos estudos dessas relaes (MCHUGH; HALANYCH,

como uma fonte alternativa de avaliao das relaes entre os grandes grupos animais,

1998; ADOUTTE et al., 1999).

Essa atividade foi beneficiada pela criao de bases de dados com acesso-livre na

independentemente de caracteres morfolgicos, sendo ainda uma forma de resolver questes

Wide

Genbank,

problemticas das filogenias clssicas (FIELD et al., 1988). Outros autores justificam a utilizao

Molecular

de dados moleculares, separadamente (TURBEVILLE et al., 1992) ou combinados aos

Biology Laboratory (EMBL), http://www.ebi.ac.uk/embl; DNA Data Bank of Japan (DDBJ),

morfolgicos (GLENNER et al., 2004), como uma forma de testar a homologia de caracteres

http://www.ddbj.nig.ac.jp/) e altas somas de dinheiro investidas em projetos de seqenciamentos

morfolgicos.

World

Web

(como,

por

exemplo,

http://www.psc.edu/general/software/packages/genbank/genbank.html;

European

Halanych (2004) afirma que os dados moleculares so muito mais objetivos,

genmicos.
A molcula de RNAr 18S foi estabelecida como o gene primrio utilizado no

estando sujeitos a um rigor extremamente maior, quando comparados aos dados morfolgicos.

estudo das relaes filogenticas dos metazorios, a partir do trabalho de Field e colaboradores

Jenner e Schram (1999) apontam que a cladstica, a qual vem sendo adotada de maneira uniforme

(MCHUGH; HALANYCH, 1998). Essa molcula foi escolhida na poca, devido a vrias

para reconstruir relaes filogenticas e processamento de dados, apresenta uma srie de

26

27

problemas, como a forma de definio de caracteres e a atribuio dos estados de caractere,

determinantes primordiais nos resultados dessas anlises (JENNER; SCHRAM, 1999).

Entretanto, muitos se mostraram cticos a essas novas hipteses, desde o incio,

provocando controvrsias (BODE; STEELE, 1989; NIELSEN, 1989; WALKER, 1989). Esse

Diferentes tipos de dados tm sido fornecidos pela biologia molecular, que podem

ceticismo tem origens na incerteza a respeito da confiabilidade dos dados moleculares, no

ser utilizados nas anlises filogenticas dos metazorios, como por exemplo EF-1

conflito aparente entre dados de origem morfolgica e molecular, ausncia de sinal filogentico

(KOBAYASHI et al., 1996), DNAr 23S (ODORICO; MILLER, 1997), arranjo de genoma

robusto, falta de sinapomorfias morfolgicas bem definidas e concluses aparentemente

mitocondrial (BRIDGE et al., 1995), seqncias de genes codificadores de protenas (revisto em

contraditrias a partir da mesma fonte de dados (HALANYCH, 2004).

Apesar de tudo, alguns dos ns internos da rvore metazoria parecem estar bem

MLLER, 1998), LSU (MEDINA et al., 2001).

Os resultados dessas anlises filogenticas dos metazorios tm dado suporte a

estabelecidos (SCHMIDT-RHAESA, 2003), com essa congruncia dando origem ao que se tem

alguns aspectos das vises tradicionais mais difundidas em livros-texto de zoologia dos

convencionado chamar de a nova filogenia animal (ADOUTTE et al., 2000; HALANYCH,

invertebrados, como a posio basal em relao aos Bilateria dos Porifera, Placozoa, Ctenophora

2004), que emerge como uma hiptese consistente de trabalho para os filogeneticistas

e Cnidaria (COLLINS, 1998; KIM et al., 1999; BORCHIELLINI et al., 2001; MEDINA et al.,

interessados nas relaes entre os grandes grupos animais.

2001), e o status monofiltico de Deuterostomia (WADA; SATOH, 1994; WINCHELL et al.,

2002). Porm, novas perspectivas a respeito das relaes dos metazorios tambm vm sendo
propostas (HALANYCH et al., 1995; WINNEPENNINCKX et al., 1995; AGUINALDO et al.,

2.2 A Nova Filogenia Animal

1997; RUIZ-TRILLO et al., 1999).

Essas hipteses inovadoras tm sugerido reestruturaes profundas nas hipteses
filogenticas tradicionais, amplamente difundidas em livros-texto de lngua inglesa, assim como

2.2.1 Monofilia dos Metazoa

mudanas revolucionrias para a filogenia dos filos animais (revisto em HALANYCH, 2004) e
conseqncias importantes em relao ao nosso entendimento dos processos subjacentes
Uma das questes que durante muito tempo foi debatida entre os zologos referia-

diversificao animal (ADOUTTE et al., 2000).

Boa parte dessas hipteses foi sugerida, inicialmente, com base em dados de

se s esponjas: se estes organismos seram protistas altamente derivados e sem qualquer relao

RNAr 18S. No entanto, um acordo tem surgido entre os filogeneticistas moleculares, em relao

com os

demais

metazorios

ou

constituintes

de

ao fato de que a utilizao dessa molcula limitada, propondo que outras evidncias,

(BORCHIELLINI et al., 2001; BRUSCA; BRUSCA, 2003).

uma

linhagem metazoria

basal

especialmente um nmero maior de marcadores devem ser explorados (MCHUGH;

Na ltima dcada, uma srie de estudos realizada aponta para uma origem

HALANYCH, 1998). Por outro lado, essas hipteses novas vm sendo corroboradas por algumas

monofiltica do reino animal. Estas evidncias vm sendo fornecidas por diversas fontes, tais

outras fontes de dados, tais como a subunidade ribossmica nuclear maior (LSU), genes Hox,

como estudos RNAr 18S (BORCHIELLINI et al., 2001; MEDINA et al., 2001), EF-1

ordem dos genes mitocondriais, seqncias concatenadas de genes mitocondriais e o gene da

(KOBAYASHI et al., 1996), Hsp70 (BORCHIELLINI et al., 1998) e genes codificadores de

cadeia pesada para a miosina II (HALANYCH, 2004), assim como dados combinados de

protenas tpicas de organismos multicelulares (especialmente molculas de adeso e receptores

morfologia e biologia molecular (GLENNER et al., 2004). A congruncia entre diferentes tipos

celulares- revisto em MLLER, 1998; ver tab. 2.1).

de dados na inferncia de filogenias animais uma forma de tornar determinada hiptese mais ou
menos provvel (COLLINS, 1998; ADOUTTE et al., 2000; MEDINA et al., 2001).

Mller et al. (1994) relatam a existncia de molculas importantes na

determinao das relaes filogenticas das esponjas. Estes autores demonstraram a presena de

28

29

lecitina galactose-especfica (envolvida na emisso de sinais extracelulares prximos), de uma

Porm, diferentemente das anlises cladsticas de dados morfolgicos, que tendem

tirosina-quinase (receptor de membrana), assim como um homeobox nuclear (fator nuclear

a reconstruir a filogenia metazoria num arranjo, onde ou Porifera (p.ex., NIELSEN, 2001), ou

apresentando o motivo helix-to-helix, conhecido por ser expresso em padres locais), atravs

Placozoa (p.ex., MEGLITSCH; SCRAM, 1990) diverge primeiramente, com ambos seguidos por

de clonagem seguida de seqencimento, na esponja marinha Geodia cydonium.

Cnidaria, e Ctenophora apresentando-se como grupo-irmo dos Bilateria, os estudos de RNAr

As seqncias de aminocidos inferidas apresentam grande homologia em relao

18S sugerem que o txon Ctenophora o primeiro a divergir depois das esponjas, e os txons

s seqncias de outros animais, incluindo vertebrados. No caso do homeobox, por exemplo, h

Placozoa, Cnidaria e Bilateria formam um clado monofiltico bastante consistente (COLLINS,

um compartilhamento de 70% de homologia em relao seqncia de homeodomneo da

1998; KIM et al., 1999; MEDINA et al., 2001; neste ltimo trabalho, Placozoa no est includo

galinha (CHOX-3) e 72% da seqncia de Antennapedia da mosca Drosophila melanogaster

nas anlises).

(DHOX) (MLLER et al., 2004). Os autores concluram, desta maneira, que seus dados de
seqncias a partir de molculas de adeso e homeodomnio da esponja suportam a monofilia dos
Metazoa.

2.2.2.1 Porifera Parafiltico

Os Choanoflagellata tm sido sugeridos, j h muito tempo, como o grupo irmo

dos Metazoa, basedo em caractersticas de morfologia e ecologia. Mais recentemente, dados

moleculares tm corroborado est viso (RNAr 16S, WAINRIGHT et al., 1993; Hsp70, SNELL

Normalmente, as esponjas so reconhecidas como representantes de um grupo

et al., 2001). Entretanto, algumas anlises de RNAr 18S e combinadas desta molcula com

monofiltico, o filo Porifera. Entretanto, apesar de sua integrao ao outros metazorios estar

seqncias de RNAr 28S sugerem que um txon compreendendo Choanoflagellata e

recebendo suporte significante nos ltimos anos, como j discutido acima, estudos de RNAr 18S

Mesomycetozoa forma o grupo irmo dos Metazoa (MEDINA et al., 2001), enquanto que as de

e RNAr 28S sugerem que os Porifera representam um clado parafiltico, consistindo de pelo

RNAr 28S somente suportam que os Mesomycetozoa so o grupo irmo dos Metazoa (MEDINA

menos duas linhagens metazorias basais (COLLINS, 1998; BORCHIELLINI et al., 2001;

et al., 2001). Porm, os autores deste trabalho acreditam que uma anlise profunda de caracteres

MEDINA et al., 2001).

morfolgicos e ecolgicos iriam sugerir os coanoflagelados como o real grupo-irmo dos

Metazoa.

Algumas anlises concluem que as esponjas calcrias parecem mais intimamente

relacionadas aos clados Ctenophora-Cnidaria-Placozoa, que s outras classes de esponjas, com os
representantes do txon Hexactinellida sendo os primeiros a se ramificarem na rvore dos
metazorios, seguidos por Demospongiae (BORCHIELLINI et al., 2001). Resultados parecidos
j haviam sido sugeridos por estudos comparativos entre as seqncias inferidas de aminocidos

2.2.2 Clados Metazorios Basais

para as protenas Hsp70 (KOZIOL et al., 1997) e protena quinase C (KRUSE et al., 1998).
Porm, nesses trabalhos, os representantes dos Eumetazoa limitaram-se a integrantes de
Dentro do Reino animal, os txons Porifera, Placozoa, Mesozoa, Cnidaria

Protostomia e Deuterostomia. Tomadas conjuntamente, as concluses a que chegam tais

Ctenophora so colocados, tradicionalmente, na base da rvore filogentica dos metazorios, com

trabalhos sugerem as esponjas calcrias como sendo o grupo irmo dos eumetazorios, com a

base em sua organizao corporal mais simplificada. Alguns estudos moleculares vm

excluso das esponjas silicosas.

corroborando esta posio para alguns desses grupos (COLLINS, 1998; BORCHIELLINI et al.,
2001; MEDINA et al., 2001).

A existncia de um clado formado pelas esponjas silicosas fortemente sustentada

por alguns estudos de RNAr 18S e RNAr 28S (COLLINS, 1998; MEDINA et al., 2001), assim

30

31

como combinando dados morfolgicos com RNAr 18S (PETERSON; EERNISSE, 2001).

Anlises cladsticas de dados morfolgicos tendem a sustentar uma relao de

Peterson e Eernisse (2001) indicam que Porifera parafiltico, consistindo de Silicea

grupo-irmo entre Ctenophora e Bilateria (p.ex., NIELSEN, 2001). Entretanto, esta viso no tem

(Hexactinellida + Demospongiae) e Calacarea (Tab. 2.1). Este txon apresentado na forma de

sido corroborada pelos estudos moleculares. Anlises de seqncias de RNAr 18S (COLLINS,

grupo-irmo de Eumetazoa (incluindo Placozoa), enquanto que o primeiro o grupo-irmo do

1998; KIM et al., 1999; BORCHIELLINI et al., 2001; MEDINA et al., 2001; PETERSON;

clado formado desta unio. As anlises de RNAr 18S sozinho destes autores tambm chegaram a

EERNISSE, 2001), combinadas de RNAr 18S e RNAr 28S (MEDINA et al., 2001) suportam que

esta concluso.

eles so o grupo-irmo de um clado que compreende Cnidaria e Bilateria e, em alguns casos,

Placozoa (COLLINS, 1998; KIM et al., 1999; BORCHIELLINI et al., 2001). Evidncias
fornecidas por genes Hox, assim como de estrutura secundria de RNAr 18S, suportam uma
relao Cnidaria/Bilateria (HALANYCH, 2004, e referncias contidas neste trabalho).

2.2.2.2 Ctenophora

Tradicionalmente, os filos Ctenophora e Cnidaria foram agrupados em Radiata,

2.2.2.3 Cnidaria

distinguindo-os dos animais de simetria bilateral, dentre outros caracteres morfolgicos

(HYMAN, 1940). Os estudos moleculares tm apresentado pouco suporte para a manuteno
deste agrupamento, como nas anlises de seqncias nucleotdicas e de aminocidos do EF-1

As relaes entre os cnidrios e outros metazorios no tm apresentado maiores

(KOBAYASHI et al., 1996), ou nenhuma sustentao, de acordo com os dados de RNAr 18S

resolues a partir dos estudos de RNAr 18S. Resultados sustentado uma relao de grupo-irmo

(COLLINS, 1998; MEDINA et al., 2001) ou combinados de RNAr 18S e RNAr 28S (MEDINA

dos Bilateria (KIM et al., 1999) ou sugerido um clado composto por cnidrios e Placozoa, que,

et al., 2001).

por sua vez, representa o grupo-irmo dos Bilateria (BOCHIELINNI et al., 2001); e, ainda, com
Cnidaria como grupo-irmo de um clado formado por Placozoa mais Bilateria, evidenciam essa
falta de resoluo. Porm, todos estes trabalhos tm proposto um clado formado por Placozoa,

Tabela 2.1- Hipteses filogenticas sugeridas por dados moleculares, em relao aos grupos
a

Cnidaria e Bilateria. Isto vem sendo sustentado pelos dados de genes Hox e de estrutura
secundria de RNAr 18S (HALANYCH, 2004, e referncias contidas neste trabalho; Tab. 2.1).

basais metazorios

Hiptese filogentica

Dados suporteb

Porifera dentro de Metazoa

18S,
EF-1,
Hsp70,
galactose-especfica, tirosina-quinase, Hox

Porifera parafiltico, Silicea +

Calcarea

18S, 28S, Hsp70, protena-quinase C, morf + 18S

Cnidaria +Placozoa + Bilateria

excluindo Porifera e Ctenophora

18S, 18S + 28S, Hox, est. sec. 18S

As anlises combinadas de morfologia e 18S realizadas por Peterson e Eernisse

lecitina

(2001) apresentam os cnidrios como grupo-irmo dos Bilateria. Entretanto, quando retiraram
Acoelomorpha e Gnathostomulida de suas anlises, encontraram, na anlise combinada de dados
morfolgicos e RNAr 18S, Ctenophora grupo-irmo dos Bilateria, em favor da hiptese
Acrosomata.
Os estudos moleculares tm apontado com freqncia para a existncia de dois

Porifera, Placozoa, Ctenophora e Cnidaria.

Para obter as fontes desses dados, veja o texto para maiores esclarecimentos.
Nota: Abreviaes dos dados como a seguir: 18S (RNAr 18S), EF-1 (fator de crescimento 1), Hsp70 (Heat Schok
Protein 70), 28S (RNAr 28S), morf (dados morfolgicos), est. sec. 18S (estrutura secundria de RNAr 18S).

clados principais dentro de Cnidaria: um contendo os Anthozoa e o outro compreendendo as

32

33

classes restantes, chamado Medusozoa. Esta viso tem sido confirmada com base na anlise das
seqncias de RNAr 18S (BRIDGE et al., 1995; KIM et al., 1999; PETERSON; EERNISSE,

2001; COLLINS, 2002), DNAr 23S (ODORICO; MILLER, 1997), anlises de RNAr 28S e

Trichoplax, esses genes so expressos em clulas pequenas, espaadas de maneira relativamente

combinadas de RNAr 18S e RNAr 28S (MEDINA et al., 2001), assim como combinadas de

uniforme e localizadas na zona marginal e que no parecem corresponder a nenhuma das outras

seqncias de RNAr 18S, caracteres morfolgicos e da estrutura de genoma mitocondrial

quatro variedades celulares. Trox2 e genes do tipo Pax-B so expressos na zona marginal de

(BRIDGE et al., 1995).

Trichoplax e no sistema nervoso de cnidrios. O primeiro desses genes claramente relacionado

Dentro de Medusozoa, os clados Cubozoa e Hydrozoa aparecem como

aos genes Gsx/ind, que funcionam na padronizao dorsiventral do sistema nervoso central em

monofilticos, enquanto que os Scyphozoa apresentam-se parafilticos em relao aos Cubozoa,

animais bilatrios, e ao Cnox2-Am, que expresso diferencialmente no sistema nervoso do coral

com ambos sendo assim o grupo-irmo dos Hydrozoa, ou no que diz respeito aos Medusozoa

Acropora milepora. Clulas na regio marginal tambm parecem expressar o neuropeptdio

restantes (COLLINS, 2002).

RFamida, o neurotransmissor mais abundante em cnidrios.

Um fato interessante foi apresentado num trabalho de Voigt et al. (2005). Estes
autores sugerem, baseado em diversidade molecular, que o filo Placozoa estaria composto de
mais de uma espcie. Eles chamam a ateno ainda para que os estudos de filogenia molecular

2.2.2.4 Placozoa

geralmente utilizam espcimes de uma nica linhagem e que isto deveria ser revisto, incluindo-se
espcimes de outras linhagens.
Todas as posies imaginveis para os Placozoa entre os metazorios no

A figura 2.1 apresenta as uma sntese das relaes entre os metazorios basais.

bilatrios j foram sugeridas (ENDER; SHIERWATER, 2003). Diferentes estudos feitos com
base em seqncias de RNAr 18S os posicionam dentro de Cnidaria (BRIDGE et al., 1995),
como grupo-irmo deste filo (BORCHIELLINI et al., 2001), ou ainda como grupo-irmo de
Bilateria (COLLINS, 2002). Sua incluso em Cnidaria no se sustenta, entretanto, a partir das
anlises combinadas de RNAr 18S, estrutura do DNAmt e de dados morfolgicos (BRIDGE et
al., 1995), e da estrutura secundria da molcula de RNAr 16S do genoma mitocondrial
(ENDER; SHIERWATER, 2003).
Mas, como j citado acima, apesar de toda essa incerteza persistente quanto s
suas relaes aos outros metazorios, anlises de RNAr 18S indicam fortemente que os Placozoa
esto localizados dentro de um clado monofiltico contendo os Cnidaria e os Bilateria, excluindo
Porifera e Ctenophora (COLLINS 1998; KIM et al. 1999).

Figura 2.1: Relaes filogenticas entre txons metazorios basais, baseadas amplamente em dados moleculares.
Detalhes so discutidos no texto.

Os dados DNAr 23S de Odorico e Miller (1997) no sustentam as relaes entre

os placozorios e os cnidrios, sugeridas pelos estudos de RNAr 18S. Neste estudo, os Placozoa

2.2.3 Bilateria

formam o grupo-irmo dos Ctenophora, com ambos apresentando-se como o txon-irmo dos
Cnidaria.
De acordo com Miller e Ball (2005), entre os poucos genes isolados de
placozorios, encontram-se alguns que so expressos no sistema nervoso de cnidrios. Em
34

Um grupo formado por animais de simetria bilateral, os Bilateria, apresenta-se

como um txon distinto, em contra partida a Radiata (no sustentado pelas anlises moleculares),
35

h mais de um sculo (NILSEN, 2001). Dados moleculares os mais variados fornecem suporte

analisando dados morfolgicos combinados a seqncias de RNAr 18S, apresentou

para a monofilia desse clado: RNAr 18S (GIRIBET; RIBERA, 1998; MEDINA et al., 2001),

Acoelomorpha (Acoela + Nemertodermatida) como grupo basal, seguido de dois grandes clados:

RNAr 28S (MEDINA et al., 2001), destas duas molculas combinadas (MEDINA et al., 2001),

o primeiro contendo os briozorios como grupo irmo de (Brachiopoda+Phoronida) +

RNAr 18S combinado a dados morfolgicos (ZRZAV et al., 1998; ZRZAV, 2003;

Deuterostomia. Em conjunto eles tm como grupo-irmo Gastrotricha-Ecdysozoa. O outro grupo

GLENNER et al., 2004), estrutura secundria de RNAr 18S (TELFORD et al., 2005), seqncias

mostrou-se constitudo pelos txons restantes, compondo os Spiralia.

Um outro trabalho, realizado por Ruiz-Trillo et al. (2002), utilizando seqncias

de genes proticos mitocondriais (RUIZ-TRILLO et al., 2004), seqncias da cadeia pesada II de

para a cadeia pesada II da miosina e de RNAr 18S aponta os Deuterostomia como irmo de

miosina combinada a RNAr 18S (RUIZ-TRILLO et al., 2002).

A princpio, a maioria dessas anlises tem dividido os bilatrios em trs grandes

Ecdysozoa nas anlises para a primeira molcula sozinha, com ambos tendo Lophotrochozoa

clados, Deuterostomia, Ecdysozoa e Lophotrochozoa (os dois ltimos compondo os Protostomia),

como irmo. Porm, as anlises combinadas e de RNAr 18S somente obtiveram Protostomia

com outros grupos, tais como Acoela, Nemertodermatida, Myxozoa e Orthonectida aparecendo

monofiltico, tendo Deuterostomia como grupo-irmo.

basais dentro dos Bilateria (fig. 2.2). Normalmente, a posio desses txons basais mais

Existe grande interesse em se determinar qual dos txons bilatrios atuais o mais

instvel, como bem exemplificado nas anlises combinadas de dados morfolgicos a RNAr 18S

basal. Atualmente, existem alguns candidatos principais: os Acoela, os Nemertodermatida, os

realizadas por Zrzav e colaboradores (1998).

Myxozoa e os Orthonectida. Um resumo dos dados fornecendo suporte para a incluso destes
grupos em Bilateria fornecido na tabela 2.2.

Tabela 2.2- Txons bilatrios basais com base em dados moleculares

Hiptese filogentica

Dados suportea

Acoela como bilatrio basal

18S, 18S
DNAmit

Nemertodermatida como bilatrio basal

18S, 18S + 28S, 18S + morf, 18S + COI +

Cytb, miosina II, 18S + miosina II, DNA mit

Myxozoa como bilatrio basal

18S, Hox

Orthonectida como bilatrio basal

18S

28S,

18S

morf,

miosina

II,

Figura 2.2: Relaes entre os grandes txons de Bilateria, baseadas amplamente em dados moleculares. Os numerais
acima dos ns caracterizam os clados Bilateria (1) e Protostomia (2). Detalhes so discutidos no texto.

Para obter as fontes desses dados, veja o texto para maiores esclarecimentos.
Nota: Abreviaes dos dados como na tabela 2.1, exceto por: miosina II (cadeia pesada II da miosina), COI
(citocromo oxidase I), Cytb (citocromo oxidade b) e DNAmit (dados referentes ao genoma mitocondrial).

2.2.3.1 Acoela e Nemertodermatida

Estudos envolvendo dados moleculares, que obtiveram Bilateria monofiltico, mas
no com a topologia usual entre os grandes grupos (Bilateria dividido em Deuterostomia e
Protostomia, com este constitudo por Ecdysozoa e Lophotrochozoa) so poucos. Zrzav (2003),
36

37

Algumas poucas anlises combinando dados morfolgicos e RNAr 18S

Uma srie de estudos moleculares utilizando o RNAr 18S sugerem uma posio

(PETERSON; EERNISSE, 2001; ZRZAV, 2003), de seqncias da cadeia pesada II de miosina

derivada dentro de Platyhelminthes para os Nemertodermatida (CARRANZA et al., 1997; RUIZ-

(RUIZ-TRILLO et al., 2002) e de genes mitocondriais que codificam protenas (RUIZ-TRILLO

TRILLO et al., 1999; LITTLEWOOD et al., 1999b). Porm todos eles utilizaram a mesma

et al., 2004), assim como de seqncias combinadas das molculas de RNAr 18S a RNAr 28S

seqncia para o nemertodermatdeo, o qual foi posteriormente considerado como tendo sido mal

(TELFORD et al., 2003) tm sugerido um clado onde Acoela e Nemertodermatida aparecem

identificado (LITTLEWOOD et al., 2001).

como grupos-irmos, na base dos Bilateria. Este txon, nomeado Acoelomorpha, normalmente

Um outro tipo de dados, bastante interessante, que sugere uma posio basal para

reconhecido em estudos morfolgicos (revisto em NIELSEN, 2001), embora esteja presente

os Acoela e Nemertodermatida em Bilateria est relacionado ao cdigo gentico mitocondrial

como um ramo basal de um txon Platyhelminthes monofiltico.

apresentado por eles, que aparentemente corresponde condio primitiva compartilhada com

A maior parte dos estudos moleculares, porm, trs os Acoela como o grupo mais

outros invertebrados (RUIZ-TRILLO et al., 2004). Telford et al. (2000) mostraram que os

basal dentro de Bilateria, no compondo Acoelomorpha. Isto verdade para estudos utilizando

Acoela, Nemertodermatida e Catenulida codificam os aminocidos metionina (Met) e lisina

RNAr 18S (CARRANZA et al., 1997; LITTLEWOOD et al., 1999a; RUIZ-TRILLO et al., 1999;

(Lys), a partir dos cdons AUA e AAA, respectivamente, enquanto que os Platyhelminthes senso

PETERSON; EERNISSE, 2001) e dados morfolgicos combinados a RNAr 18S (ZRZAV et

estrito codificam os aminocidos isoleucina (Ile) e asparagina (Asn), a partir desses mesmos

al., 1998). Apesar de sua alta instabilidade nas anlises (p.ex., GIRIBET et al., 2000), os

cdons. AAA codificando para Asn considerado uma sinapomorfia dos Rhabditophora.

Nemertodermatida aparecem como o segundo grupo mais basal dentro dos Bilateria, sendo
antecedidos somente pelos Acoela, como se pode ver em diversos estudos utilizando a molcula
de RNAr 18S sozinha (JONDELIUS et al., 2002; RUIZ-TRILLO et al., 2002), combinada

2.2.3.2 Myxozoa

cadeia pesada II de miosina (RUIZ-TRILLO et al., 2002), a dados de morfologia

(LITTLEWOOD et al., 1999a), ao RNAr 28S (TELFORD et al. 2003) e a dois genes
mitocondriais (COI e Cytb) (JONDELIUS et al., 2002) (Tab. 2.2).

Desde sua descoberta, os mixozorios tm sido considerados como um txon de

Uns poucos estudos sugerem os Acoela inseridos nos Platyhelminthes, como o

caso das anlises de RNAr 18S e combinadas desta molcula a dados morfolgicos realizadas por

protozorios. Porm, j em 1899, tolc reconheceu sua natureza metazoria, com base na
presena de esporos multicelulares (KENT et al. 2001).

Giribet et al. (2000), assim como as das seqncias do fator de EF-1 apresentadas por Berney et

Anlises de RNAr 18S (SMOTHERS et al., 1994; PAWLOWSKI et al., 1996;

al. (2000). Neste caso, entretanto, o suporte estatstico muitssimo baixo e, ainda, Littlewood et

KIM et al., 1999) e de genes Hox (ANDERSON et al., 1998) tm corroborado a possibilidade de

al. (2001) tentaram resolver as relaes entre acelos e outros platelmintes rabditforos utilizando

uma origem metazoria para os Myxozoa, colocando-os na base dos animais bilatrios.

essa mesma molcula sem conseguir maiores resolues. Estes autores concluram que tal

Porm, Siddall et al. (1995 apud ANDERSON et al., 1998) realizaram anlises

molcula no apropriada para as anlises em questo, uma vez que outros txons fortemente

combinadas de RNAr 18S, morfologia e considerando o desenvolvimento das cpsulas polares de

sustentados por outras anlises moleculares, como Bilateria e Deuterostomia, aparecem

mixozorios, sugerindo que eles estariam includo nos cnidrios, tendo como grupo-irmo uma

polifilticos.

forma aberrante de Narcomedusae (Cnidaria), Polypodium hydriforme. Um resultado parecido foi

Um outro estudo utilizando trs seqncias de RNAr 18S de representantes dos

obtido por Kim et al. (1999), numa de suas anlises. Porm, diferentemente do trabalho de

Acoela, apresentou uma delas na base dos Bilateria, enquanto que as outras duas apareceram

Siddall et al. (1995), o clado Myxozoa + P. hydriforme apareceu fora de Cnidaria, como grupo-

derivadas dentro dos Platyhelminthes restantes (CAMPOS et al., 1998).

38

39

irmo dos Bilateria. Porm, esses autores acreditam que o agrupamento Myxozoa + P.

monofiltico somente num estudo de filogenia molecular utilizando seqncias de RNAr 18S

hydriforme se deve ao efeito de artefatos de ramos longos.

(GIRIBET; RIBERA, 1998).

Smothers et al. (1994) utilizaram uma srie de mtodos de anlise filogentica

Os trabalhos de Pawlowski et al. (1996) e Hanelt et al. (1996), ambos utilizando

para dados moleculares e vrias espcies representantes dos mixozorios. Este grupo apresentou

seqncias de RNAr 18S, obtiveram resultados muito parecidos, sugerindo uma posio bastante

uma espcie de nematdeo como grupo-irmo, com o clado formado desta unio tendo os

sustentada na base dos Bilateria, para a espcie de ortonectdeo utilizada (Rhopalura

Bilateria restantes como grupo-irmo. No entanto, os nematdeos so sabidamente causadores de

ophiocomae), somente antecedida pelos mixozorios (PAWLOWSKI et al., 1996) ou compondo

efeitos de ramos-longos, como bem reportado no estudo de Aguinaldo et al. (1997). E uma

uma politomia com mixozorios, nematdeos e rombozorios (PAWLOWSKI et al., 1996;

topologia com os mixozorios como grupo-irmo de todos os Bilateria no pode ser rejeitada, de

HANELT et al., 1996). Entretanto, todos estes txons apresentam ramos longos, com as relaes

acordo com os autores (SMOTHERS et al., 1994).

entre os ortonectdeos a outros grupos no podendo ser resolvida seguramente, apesar de sua

Atualmente, duas classes so reconhecidas com base em anlises RNAr 18S,

incluso nos Bilateria receber bastante suporte.

dentro dos Myxozoa: os Malacosporea, abrigando duas espcies conhecidas por infectarem
briozorios, em parte de seu ciclo de vida; e os Myxosporea, que infectam geralmente verme
oligoquetas, num estdio do seu ciclo (OKAMURA; CANNING, 2003). Estudos de RNAr 18S

2.2.3.4 Bilateria Remanescente

tm sugerido que um verme, h muito, enigmtico (Buddenbrockia plumatellae) corresponde a

um estdio no desenvolvimento de Tetracapsula bryozoides, um dos integrantes dos
Malacosporea (MONTEIRO et al., 2002 apud ZRZAV; HYPA, 2003).

Tendo tratado dos bilatrios basais, passar-se- ao restante deste txon, que, como

Uma srie de estudos ultraestruturais tem confirmado a natureza triploblstica de

B. plumatellae (revisto em OKAMURA; CANNING, 2003), de modo que uma relao com os

j discutido acima, tem sido dividido normalmente em trs grandes clados: Deuterostomia,
Ecdysozoa e Lophotrochozoa (fig. 2.2).

cnidrios parece pouco provvel.

2.2.3.4.1 Deuterostomia
2.2.3.3 Orthonectida

Anlises filogenticas envolvendo dados de biologia molecular do reino animal

Classicamente, os ortonectdeos so considerados juntamente aos Rhombozoa no

tm apresentado os deuterostmios na forma de um clado monofiltico (GIRIBET et al., 2000;

txon Mesozoa, um grupo de afinidades controversas dentro do reino animal, ora considerado

PETERSON; EERNISSE, 2001;GLENNER et al., 2004). Wada e Satoh (1994) reconheceram

como turbelrios degenerados, ou como animais pluricelulares primitivos relacionados aos

cinco txons principais dentro dos animais deuterostmios (hemicordados, equinodermados,

protistas ciliados (PAWLOWSKI et al., 1996).

tunicados, cefalocordados e vertebrados), baseado em anlises de seqncias de RNAr 18S.

Embora todas as anlises moleculares (KATAYAMA et al., 1995; HANELT et al.,

Outros trabalhos tm apresentado os mesmos resultados, utilizando esta molcula, sozinha e

1996; PAWLOWSKI et al., 1996; GIRIBET; RIBERA, 1998; KOBAYASHI et al., 1999)

combinada a dados morfolgicos (GIRIBET et al., 2000; PETERSON; EERNISSE, 2001;

concordem quanto a uma posio dentro dos Bilateria para os mesozorios, o clado aparece

GLENNER et al., 2004).

40

41

Outros tipos de dados moleculares sustentando o clado deuterostmio incluem

Embora as anlises de Bourlat et al. (2003) tenham sugerido uma posio basal

LSU (RNArs 28S e parte do 5.8S) e desta molcula combinada de RNAr 18S (WINCHELL et

para os tunicados dentro do clado Deuterostomia, os resultados de suas anlises no puderam

al., 2002), assim como seqncias da cadeia pesada II da miosina sozinhas e combinadas a de

rejeitar estatisticamente Chordata monofiltico.

RNAr 18S (RUIZ-TRILLO et al., 2002) e estrutura secundria de RNAr 18S (TELFORD et al.,
2005).

Winchell et al. (2002), consideram ainda a possibilidade de uma tricotomia entre

os txons Tunicata, Ambulacraria e Notochordata. As anlises de RNAr 18S de Zrzav et al.

Mais recentemente, as anlises realizadas por Bourlat et al. (2003), utilizando

(1998) tambm sugerem este resultado.

seqncias de RNAr 18S e do gene mitocondrial COI, assim como a disposio dos genes na fita

Recentemente, anlises realizadas para 71 genes apontaram para uma relao de

de DNA mitocondrial, introduziram Xenoturbella bocki, uma espcie vermiforme de relaes

grupo-irmo entre tunicados e vertebrados (PHILIPPE et al., 2005). Entretanto, os autores

filogenticas enigmticas, no clado Deuterostomia.

incluram poucas espcies dos txons deuterostmios, com X. bocki e representantes do grupo

Dentro de Deuterostomia, um clado formado por Echinodermata e Hemichordata

Hemichordata no estando presentes.

(Ambulacraria), assim como um txon composto por Cephalochordata e Craniata (Notochordata),

Dentro dos Tunicata, os Larvacea tm aparecido freqentemente como o grupo-

vm sendo estabelecidos, de acordo com as anlises de dados moleculares (Tab. 2.3). Por outro

irmo do restante dos tunicados nas anlises de RNAr 18S (WADA; SATOH, 1994; WADA,

lado, embora a incluso dos Tunicata junto aos outros grupos deuterostmios esteja bastante

1998; WINCHELL et al., 2002), SSU e combinadas de LSU e RNAr 18S (WINCHELL et al.,

clara, suas relaes a estes permanecem ainda muito difceis de determinar.

2002).
Nas anlises filogenticas realizadas por Swalla et al. (2000), os larvceos
aparecem como o grupo-irmo dos tunicados restantes nas anlises de NJ e ME, mas formam
uma

2.2.3.4.1.1 Tunicata

politomia

junto

aos

dolioldeos,

salpdeos,

um

clado

compreendendo

os

Phlebobranchiata+Pyrossomida e os Stolidobranchiata. Assim, sua posio no pode ser definida

inequivocamente (SWALLA et al., 2000).
Dentro do clado Deuterostomia, o posicionamento dos Tunicata parece ser o mais

Outro resultado interessante que tem sido sugerido pelas anlises moleculares o

problemtico. Vrias posies j foram sugeridas pelos estudos moleculares: grupo-irmo dos

status parafiltico da classe Ascidiacea (Tab. 2.3). A relao de grupo-irmo entre

Notochordata (CAMERON et al., 2000; RNAr 18S em WINCHELL et al., 2002), irmo dos

Phlebobranchiata e Thaliacea tem sido apontada por diversos tipos de anlises, como as das

Craniata (morfologia + RNAr 18S em ZRZAV et al., 1998; GIRIBET et al., 2000), irmo dos

seqncias de LSU e combinados de LSU e RNAr 18S (WINCHELL et al., 2002), de RNAr 18S

Ambulacraria (WADA; SATOH, 1994), ou basal aos deuterostmios, como sugerido pelas

(WADA, 1998; SWALLA et al., 2000; STACH; TURBEVILLE, 2002) e combinadas de RNAr

anlises de RNAr 18S (WINCHELL et al., 2002; BOURLAT et al., 2003; GLENNER et al.,

18S com dados morfolgicos (STACH; TURBEVILLE, 2002). Dados relacionados ao genoma

2004) e combinadas desta molcula a LSU (WINCHELL et al., 2002).

mitocondrial, tais como seqncias de genes codificadores de protenas e utilizao de

Anlises combinadas de dados morfolgicos e RNAr 18S sustentam Tunicata

como grupo-irmo de um clado que se bifurca em Notochordata e Ambulacraria (GLENNER et
al., 2004).

determinados anticdons em RNAts sustentam um clado formado por Phlebobranchiata e

Thaliacea (YOKOBORI et al., 2005).
Por outro lado, as ascdias apareceram monofilticas nos estudos de RNAr 18S
efetuados por Winchell et al. (2002). Porm, este resultado recebeu baixo suporte estatstico.

42

43

Na primeira anlise filogentica molecular em que ascdias aplousobrnquias

dos deuterostmios, como aquelas entre as representantes de grupo-externo a este (WINCHELL

foram includas (STACH; TURBEVILLE, 2002), a introduo dos Larvacea na classe Ascidiacea

et al., 2002). Assim, sero tratados nesta seo somente os Notochordata, com os Tunicata

fortaleceu a hiptese da mesma ser parafiltica. Uma anlise de RNAr 18S (MP) colocou-os

recebendo uma abordagem, posteriormente.

como grupo-irmo dos Aplousobranchiata, enquanto que outra (NJ) posicionou-os como grupo-

Os Notochordata aparecem monofilticos em anlises de RNAr 18S (WADA;

irmo dos (Stolidobranchiata (Phlebobranchiata + Thaliacea)), com os Aplousobranchiata sendo

SATOH, 1994; CAMERON et al., 2000; WINCHELL et al., 2002; BOURLAT et al. 2003), LSU

o grupo-irmo de todos os tunicados restantes. Anlises combinadas de dados morfolgicos e de

e combinadas desses dados (WINCHELL et al., 2002). Glenner et al. (2004) tambm apresentam

RNAr 18S sugeriram a formao de uma tricotomia com um clado formado pelos

evidncias para esta unio, a partir de anlise combinada de dados morfolgicos e RNAr 18S.
O genoma mitocondrial de Branchiostoma floridae (Cephalochordata) difere do

Aplousobranchiata + Larvacea, Stolidobranchiata e Phlebobranchiata + Thaliacea.

Os estudos realizados por Turon e Lpez-Legentil (2004) das seqncias
nucleotdicas do gene mitocondrial COI, assim como da sua seqncia de aminocidos deduzida,

arranjo comum encontrado em vertebrados somente pela posio de quatro genes que codificam
RNAts (BOORE et al., 1999).

apresentaram resultados controversos para as relaes dentro da classe Ascidiacea. As anlises

Por outro lado, o cdon AGA no lido como cdon terminal nos anfioxos, algo

realizadas para as seqncias nucleotdicas resultaram em Phlebobranchiata localizado na base,

que ocorre nos vertebrados, mas codifica o aminocido glicina da mesma maneira que nos

com os Stolidobranchiata formando o grupo irmo dos Aplousobranchiata mais derivados. As

tunicados. Algumas seqncias de aminocidos deduzidas a partir das seqncias nucleotdicas

anlises da seqncia de aminocidos deduzida, entretanto, sugeriram os Phlebobranchiata como

de genes codificadores de protenas no genoma mitocondrial de B. lanceolatum apresentam maior

irmos dos Aplousobranchiata, enquanto que os Stolidobranchiata localizariam-se mais base.

semelhana com seus ortlogos em Paracentrotus (Echinodermata: Echinoidea) do que com

De qualquer forma, as ascdias do txon Aplosobranchiata foram consideradas mais derivadas em

vertebrados, embora o contrrio tambm ocorra (SPRUYT et al., 1998). Spruyt et al. (1998) s

todas as anlises, embora integrantes de outras classes de Tunicata no tenham sido analisados.

conseguiram obter uma topologia convencional, analisando as seqncias de genes mitocondriais,

quando utilizaram subconjuntos de stios associados com resduos importantes para o dobramento
de protenas.

2.2.3.4.1.2 Notochordata

2.2.3.4.1.2.1 Craniata
Geralmente o filo Chordata aparece dividido em trs subfilos: Tunicata
(=Urochordata), Cephalochordata e Craniata. Entretanto, a posio dos tunicados tem-se
mostrado bastante inconstante dentro do clado Deuterostomia, como na seo anterior, enquanto

Os dados moleculares tm mostrado com bastante freqncia que, dentro de

que a relao de grupo-irmo entre Cephalochordata e Craniata vem emergindo continuamente

Craniata, h duas linhagens principais: a dos Ciclostomata (composta por feiticeiras e lampreias)

nos estudos de filogenia molecular. Nielsen (1995) prope o termo Notochordata para a unio

e a dos gnatostomados (Tab. 2.3). Esta viso suportada pelas anlises filogenticas de

entre esses dois grupos.

seqncias nucleotdicas dos genes LSU (WINCHELL et al., 2002), RNAr 18S (STOCK;

O nico trabalho que apresentou o txon Chordata monofiltico, com suportes

WHITT, 1992; WINCHELL et al., 2002) e combinadas desses genes (WINCHELL et al., 2002),

estatsticos altos foi o realizado por Cameron et al. (2000), de acordo com Winchell et al. (2002).

de genes mitocondriais que codificam protenas (DELARBRE et al., 2002) e uma srie de genes

Este resultado s foi obtido aps a excluso de espcies apresentando ramos longos, tanto dentro

nucleares que codificam protenas das famlias PTK (SUGA et al., 1999) e PTP (ONO-

44

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KOYANAGI et al., 2000). Anlises combinadas de dados morfolgicos e de RNAr 18S

os ciclostomados parafilticos, com os Myxinoidea irmo dos craniados restantes, e outra

corroboram estas relaes (TURBEVILLE et al., 1994).

considerando os ciclostomados monofilticos.

Num trabalho analisando uma srie de genes nucleares- que codificam as protenas
reticulina, isomerase triose fosfato, as subunidades maiores das RNA polimerases II e III e Mn

As relaes dentro do txon Gnathostomata so de menor interesse no presente

trabalho e no sero tratadas aqui.

SOD- e numa tentativa de estabelecer as relaes filogenticas de lampreias, feiticeiras e

gnatostomados, Kuraku et al. (1999) obtiveram o txon ciclostomado em todas as suas rvores.
Entretanto, somente a anlise da seqncia de aminocidos da isomerase triose fosfato apresentou

2.2.3.4.1.3 Xenoturbellida + Ambulacraria

suporte estatstico. No mesmo trabalho, os autores expem as anlises de genes que codificam as
protenas aldolase, componentes complementares do sistema imune e enolases em vertebrados.
Tambm apresentam os ciclostomados monofilticos, embora apenas a aldolase tenha exibido

2.2.3.4.1.3.1 Xenoturbellida

suporte estatstico. Porm, no caso das enolases, a enolase-1 das lampreias agrupou-se dos
gantostomados, enquanto que a enolase-2 juntou-se enolase da feiticeira (KURAKU et al.,
1999).

Anlises iniciais de RNAr 18S realizadas por Norn e Jondelius (1997) situaram
Os genomas mitocondriais das feiticeiras Myxine glutinosa (RASMUSSEN et al.,

Xenoturbella bocki num clado, junto a aneldeos, moluscos, equiros, entoproctos, ectoproctos,

1998) e Eptatretus burgeri (DELARBRE et al., 2002) apresentam arranjos muito semelhantes aos

forondeos, braquipodes e nemertneos. Neste mesmo trabalho, os autores realizaram anlises

dos craniados, no que diz respeito disposio de genes codificadores de protenas. No caso das

das seqncias do gene mitocondrial que codifica a protena COI. Esta anlise incluiu X. bocki

lampreias, a ordem desses genes difere bastante da dos craniados restantes, incluindo feiticeiras

em um txon junto a um bivalvo protobrnquio, dentro de Protostomia. Uma anlise combinada

(DELARBRE et al., 2000). Porm, suas seqncias de genes codificadores de protenas

dessas duas molculas, com a excluso dos platelmintes, apresentou o mesmo resultado que a

sustentam o txon Ciclostomata, em dois dos trs mtodos de reconstruo filogentica utilizados

anlise de COI. Porm, estudos desenvolvidos por Bourlat et al. (2003) demostraram que os

por esses autores.

resultados apontados pelos outros autores foram observados devido contaminao dos

O txon Ciclostomata aparece parafiltico, com Myxinoidea irmo dos craniados

restantes, nas diversas anlises realizadas por Rasmussen et al. (1998). No entanto, nenhuma

espcimes utilizados, por embries de bivalvos ingeridos em sua alimentao.

As anlises de RNAr 18S realizadas por Bourlat et al. (2003) colocam
Xenoturbella como um ramo basal aos Ambulacraria. Anlises de ordem gentica mitocondrial

delas apresentou suporte estatstico.

Castresana et al. (1998b) tambm apresentam o txon Ciclostomata parafiltico,

tambm suportam seu agrupamento junto aos deuterostmios. O estudo das seqncias de COI

com uma das suas metodologias de reconstruo filogentica (NJ). Porm, anlises com o mtodo

sugeriram que Xenoturbella encontra-se relacionada aos deuterostmios, embora como grupo-

ML sugerem a monofilia dos ciclostomados.

irmo dos hemicordados. Entretanto, os genes COI e COII em Xenoturbella mostram que o

Por fim, o trabalho de Delarbre et al. (2000), onde esses autores determinam a

cdon ATA codifica metionina, como nos outros animais, e no isoleucina, uma apomorfia dos

seqncia do genoma mitocondrial da lampreia Lampetra fluviatilis, uma enorme quantidade de

ambulacrrios. Outra caracterstica que se opem ao agrupamento de Xenoturbella aos

mtodos empregada na reconstruo das relaes filogenticas entre feiticeiras, lampreias e

hemicordados correponde utilizao do cdon AAA, o qual codifica asparagina nos

gnatostomados no foi capaz de escolher entre duas rvores mais freqentes: uma considerando

equinodermados e se encontra ausente nos hemicordados, mas responsvel pela codificao de

lisina na maioria dos animais e em Xenoturbella.

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As anlises de Telford et al. (2005) realizadas para estrutura secundria da

molcula de RNAr 18S sustentam fortemente o clado formado por Xenoturbella + Ambulacraria.

enorme quantidade de anlises, com base numa grande variedade de dados moleculares tm
suportado a hiptese Ambulacraria (Tab. 2.3).
Anlises de seqncias de RNAr 18S (HALANYCH, 1995, 1996a; ZRZAV et
al., 1998; BROMHAM; DEGNAN, 1999; PETERSON; EERNISSE, 2001; MALLATT;

Tabela 2.3- Hipteses filogenticas sugeridas por dados moleculares dentro do clado

WINCHELL, 2002; WINCHELL et al., 2002; GLENNER et al., 2004), de LSU e combinadas de

Deuterostomia.

RNAr 18 e LSU (MALLATT; WINCHELL, 2002; WINCHELL et al., 2002), de DNA

Hiptese filogentica

Dados suportea

mitocondrial (CASTRESANA et al., 1998a; BROMHAM; DEGNAN, 1999), combinadas de

Deuterostomiab

18S, 28S, 18S + 28S, 18S + morf., miosina II +

18S, miosina II, est. sec. 18S

DNA mitocondrial e RNAr 18S (BROMHAM; DEGNAN, 1999), assim como de RNAr 18S a

Ambulacraria

18S, 28S, 18S + 28S, DNAmit

DNAmit + 18S, 18S + morf, cd. mit.

2001; GLENNER et al., 2004) suportam esta unio.

Hemichordata

18S, 28S, 18S + 28S

Ambulacraria, de maneira muito elegante. Estes pesquisadores determinaram a seqncia do

Enteropneusta parafiltico

18S, 18S + 28S

DNA mitocondrial de Balanoglossus carnosus (Enteropneusta). Na maioria dos animais, o cdon

Notochordata

18S, 28S, 18S + 28S, DNAmit, 18S + morf

AAA no genoma mitocondrial codifica o aminocido lisina. Nos equinodermados, ele

Ciclostomata

18S, 28S, 18S + 28S, DNAmit, protenas

protenas
PTP,
protena
isomerase
fosfato, protena aldolase

dados morfolgicos (ZRZAV et al., 1998; GIRIBET et al., 2000; PETERSON; EERNISSE,

Castresana et al. (1998a) apresentaram outras evidncias para a hiptese

PTK,
triose

responsvel por codificar asparagina, encontrando-se ausente nas seqncias do DNA

mitocondrial do enteropneusto. Em B. carnosus, o gene que codifica o RNAt da lisina exibe uma
substituio na regio do anticdon, de modo que o seu produto (RNAtLys) no consegue

Xenoturbella dentro de Deuterostomia

18S, COI, ordem gentica mitocondrial

reconhecer o cdon AAA, limitando-se identificao do cdon AAG. Outra caracterstica ainda

Ascidiacea parafiltico

18S, 28S, 18S + 28S, DNAmit

presente no genoma mitocondrial desses animais, que o gene para o RNAtAsn no sofreu uma

cd. mit.
a

Para obter as fontes desses dados, veja o texto para maiores esclarecimentos.
b
Deuterostomia senso estrito, incluindo os txons Tunicata, Cephalochordata, Craniata, Hemichordata e
Echinodermata.
Nota: Abreviaes dos dados como nas tabelas 2.1 e 2.2, exceto por: cd. mit. (dados do cdigo genmico
mitocondrial).

modificao que tornaria seu produto (RNAtAsn) capaz de reconhecer o cdon AAA, como ocorre
nos equinodermados. Assim, os autores concluem que o genoma mitocondrial dos hemicordados
representa um intermedirio no processo de redesignao dos cdons AAA mitocondrias, onde a
maioria dos metazorios apresenta a condio ancestral e os equinodermados, a situao
derivada.
Apesar da filogenia estimada a partir de seqncias inferidas para as protenas

2.2.3.4.1.3.2 Ambulacraria

mitocondriais de B. carnosus sugerir uma posio de grupo-irmo dos equinodermados, seu DNA
mitocondrial exibe uma mistura de caractersticas, algumas das quais so compartilhadas com os
Metschinikoff (1881 apud HALANYCH, 2004) props a unio entre os txons

cordados e outras, com os equinodermados. Os hemicordados compartilham aspectos de seu

Echinodermata e Enteropneusta, baseando-se em semelhanas apresentadas pelas larvas destes

cdigo gentico, motivos seqenciais na regio controladora, alta similaridade dos dois genes de

dois grupos. Ele sugeriu o termo Ambulacraria para tal agrupamento. Nos ltimos dez anos, uma

RNAtLeu e a presena de uma extenso N-terminal de ND5 com os equinodermados. Por outro
lado, a ordem geral dos genes mitocondriais dos hemicordados bastante semelhante quela dos

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vertebrados, possuindo altas diferenas em relao s dos equinodermados. Anlises das

tendo origem dentro deles, embora os autores afirmem no texto, que estes dois txons apresentam

seqncias de aminocidos deduzidas a partir de seqncias nucleotdicas concatenadas, para

relao de grupo-irmo.

doze protenas mitocondriais, sustentam a relao de grupo-irmo entre hemicordados e

equinodermados com altos valores de confiana (CASTRESANA, 1998a).

Outra questo que vem sendo apresentada pelas anlises moleculares diz respeito
ao status parafiltico dos enteropneustos (Tab. 2.3). Anlises das seqncias de RNAr 18S

Higgs et al. (2003) tambm fornecem evidncias para o agrupamento de

(HALANYCH, 1995; CAMERON et al., 2000; WINCHELL et al., 2002) e combinadas de LSU a

Echinodermata e Hemichordata em Ambulacraria, a partir de dados do genoma mitocondrial.

RNAr 18S (WINCHELL et al., 2002) mostram os pterobrnquios surgindo de dentro dos

Neste estudo, os autores mostraram que as seqncias do gene que codifica o RNAt para leucina

enteropneustos, tendo a famlia Harrimaniidae como grupo-irmo. Entretanto, as anlises de

do tipo L2 de todos os deuterostmios so agrupadas num mesmo ramo. Junto a este, encontram-

RNAr 28S, somente, colocam os pterobrnquios como grupo-irmo dos enteropneustos

se as seqncias, de equinodermados e hemicordados, para o gene RNAt de leucina tipo L,

(WINCHELL et al., 2002).

enquanto que os RNAts de mesmo tipo para os cordados so agrupados em outro ramo da
rvore. Os autores concluem que uma duplicao do gene L2 ocorreu nos ambulacrrios, de
forma que a cpia sofreu mutao no terceiro cdon, originando um do tipo L. Da o

2.2.3.4.1.3.2.2 Echinodermata

agrupamento no mesmo ramo de sua rvore. O RNAt de Leucina original foi perdido nos
Ambulacraria. A explicao sugerida pelos autores que houve uma duplicao num ancestral
comum dos ambulacrrios, com o genoma mitocondrial do hemicordado no tendo sofrido

Os equinodermados atuais esto subdivididos em cinco classes: Crinoidea

muitos rearranjos, permanecendo semelhante ao dos cordados, enquanto que o dos

(Subfilo Pelmatozoa), Asteroidea, Ophiuroidea, Echinoidea e Holothuroidea (as ltimas quatro

equinodermados sofreu vrios rearranjos.

no subfilo Eleutherozoa).
As anlises de dados moleculares tm enfrentado grandes dificuldades para
resolver as relaes filogenticas dentro do filo Echinodermata. A diviso entre Pelmatozoa e
Eleutherozoa sustentada por reconstrues filogenticas baseadas em RNAr 18S

2.2.3.4.1.3.2.1 Hemichordata

(LITTLEWOOD et al., 1997; MCCORMACK et al., 2000), em LSU (LITTLEWOOD et al.,

1997; WINCHELL et al., 2002) e combinadas de RNAr 18S, 28S e dados morfolgicos
Os hemicordados viventes esto agrupados dentro de trs classes: Enteropneusta,
Pterobranchia e Planctosphaeroidea, cuja nica espcie, Planctosphaera pelgica, acredita-se ser

(LITTLEWOOD et al., 1997). Entretanto, as anlises de RNAr 18S realizadas por Winchell et al.
(2002) no apresentam suporte estatstico alto, embora concordem com este resultado.

o estdio larval de um hemicordado adulto, mais precisamente de um enteropneusto (BRUSCA;

BRUSCA, 2003).

Scouras e Smith (2001) analisaram os genes mitocondriais COI, COII e COIII e

observaram que os ofiurides apresentam taxas evolutivas muito altas para estas molculas.

A monofilia dos hemicordados dentro dos deuterostmios tem sido suportada por
anlises filogenticas de RNAr 18S (HALANYCH, 1995, 1996a; CAMERON et al., 2000;

Somente quando eles so excludos das anlises, os crinides formam o grupo-irmo dos
Eleutherozoa.

WINCHELL et al., 2002), de LSU e combinadas de deste a RNAr 18S (WINCHELL et al.,

Outra relao que vem mostrando-se de maneira bastante freqente a de grupo-

2002). Entretanto, no trabalho de PETERSON e EERNISSE (2001), a rvore obtida a partir da

irmo entre as classes Echinoidea e Holothuroidea, formando os Echinozoa. Anlises de RNAr

anlise de seqncias de RNAr 18S mostra os Hemichordata parafilticos, com os Echinodermata

28S (LITTLEWOOD et al., 1997; WINCHELL et al., 2002), RNAr 18S (LITTLEWOOD et al.,

50

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1997; MCCORMACK et al., 2000; WINCHELL et al., 2002), assim como combinadas de todos
esses dados (LITTLEWOOD et al., 1997) suportam a relao de grupo-irmo entre pepinos e
ourios-do-mar.
Porm, as anlises dos genes mitocondriais COI, COII e COIII, realizadas por
Scouras e Smith (2001), agruparam os asterides junto aos equinides, com os holoturides
divergindo no incio dos Eleutherozoa. No entanto, o posicionamento dos pepinos-do-mar junto
aos ourios-do-mar no difere de maneira estatisticamente significante do posicionamento destes
junto aos asterideos. As anlises baseadas na ordem de genes mitocondriais suportam o
agrupamento entre pepinos e ourios, embora exista uma grande variao de arranjos genticos
mitocondriais dentro deste filo, sugerindo que h uma limitao na utilizao destes dados
(SCOURAS; SMITH, 2001).
O que fica mais difcil de se estabelecer so as relaes entre Echinozoa,
Asteroidea e Ophiuroidea, dentro dos Eleutherozoa. Mccormack et al. (2000) sugerem os
Asteroidea como grupo-irmo de um clado contendo Ophiuroidea, com base nas seqncias de

Figura. 2.3: Relaes entre os grandes txons de Deuterostomia, baseadas amplamente em dados moleculares. Os
numerais acima dos ns caracterizam os clados Deuterostomia (1), Notochordata (2) e Ambulacraria (3). Detalhes
so discutidos no texto.

RNAr 18S. Littlewood et al. (1997), com base em suas anlises de RNArs 18S e 28S, assim
como de evidncia total, no conseguiram escolher entre trs topologias: (Asteroidea
(Ophiuroidea,Echinozoa)), ((Asteroidea, Ophiuroidea), (Echinozoa)) e (Ophiuroidea (Asteroidea,

2.2.3.4.2 Protostomia

Echinozoa)). As anlises de COI, COII e COIII tambm no puderam resolver estas relaes
(SCOURAS; SMITH, 2001).
Scouras et al. (2004) mostraram que a resoluo das relaes entre as classes de

O clado Protostomia tem aparecido monofiltico num grande nmero de anlises

equinodermados, com base em seqncias nucleotdicas e de aminocidos concatenadas, geradas

moleculares, onde tem aparecido normalmente dividido em dois grandes clados: Ecdysozoa e

a partir dos genes mitocondriais que codificam protenas, assim como para duas protenas com

Lophotrochozoa (Tab. 2.4). Isto observvel em anlises utilizando RNAr 18S (MALLATT;

taxas evolutivas semelhantes entre as classes, no foram capazes de fornecer rvores com valores

WINCHELL, 2002), esta molcula combinada a dados morfolgicos (GLENNER et al., 2004),

altos de sustentao. Em todas as rvores, os ofiurides exibiram ramos longos. Por fim, esses

LSU (MALLATT; WINCHELL, 2002), LSU + RNAr 18S (MALLATT; WINCHELL, 2002),

autores observaram grandssima variao entre as classes, no que diz respeito s ordens genticas

seqncias do gene da subunidade- da ATPase sdio-potssio (ANDERSON et al., 2004) e pela

em seus genomas mitocondriais, considerando possvel eventos convergentes de arranjo dessas

presena de genes Hox especficos (DE ROSA et al., 1999).

ordenaes.

Anlises multignicas (71 genes) realizadas por Philippe et al. (2005) tambm
Uma sntese das relaes entre os maiores clados deuterostmios e dos dados

fornecendo os respectivos suportes podem ser vistos na figura 2.3 e na tabela 2.3.

apresentaram forte suporte para a hiptese de um grupo monofiltico de protostmios dividido

em Ecdysozoa e Lophotrochozoa, embora o primeiro estivesse representado somente por
Tardigrada, Nematoda e Arthropoda, e o segundo por Mollusca, Annelida e Platyhelminthes.

52

53

Algumas anlises, por outro lado, no apresentam os protostmios monofilticos,

Embora a hiptese Lophotrochozoa tenha sido proposta com base em RNAr 18S

constitudo por Spiralia (Lophotrochozoa sem os filos lofoforados) que tem por irmo um clado

apenas, em seu princpio, ela tem recebido suporte de uma ampla variedade de dados moleculares

constitudo de Deuterostomia (incluindo os filos lofoforados, mas que no formam um txon

(HALANYCH, 2004; Tab. 2.4). Isto se observa em estudos utilizando seqncias da cadeia

Lophophorata) e Gastrotricha + Ecdysozoa: anlises combinadas de morfologia e RNAr 18S

pesada II da miosina e desta combinada a RNAr 18S (RUIZ-TRILLO et al., 2002), de

(ZRZAV, 2003).

aminocidos e ordem gentica de genes mitocondriais (HELFENBEIN; BOORE, 2004), do gene

nuclear que codifica a subunidade- da ATPase sdio-potssio (ANDERSON et al., 2004),
estrutura secundria de RNAr 18S (TELFORD et al., 2005), anlise quantitativa de rearranjos

Tabela 2.4- Hipteses filogenticas sugeridas por dados moleculares dentro do clado Protostomia.
Hiptese filogentica
b

Protostomia

Lophotrochozoa

genticos mitocondriais (LARGET et al., 2005), anlise multignica (71 genes) (PHILIPPE et al.,

Dados suportea

2005), RNAr 18S combinado a morfologia (GIRIBET et al., 2000; PETERSON; EERNISSE,

18S, 28S, 18S + 28S, sub. ATPase, Hox, an.

multig. 71

2001; ZRZAV et al., 2001; GLENNER et al., 2004) e presena genes Hox especficos (DE

18S, 28S, 18S + 28S, miosina II, miosina II +

18S, DNAmit, an. multig. 71, est. sec. 18S, 18S
+ morf, Hox

As relaes dentro de Lophotrochozoa no so bem resolvidas, com comprimentos

Ecdysozoa

18S, 28S, 18S + 28S, 18S + morf, Hox, est. sec.

18S, 18S + miosina II + EF-1 + H3, HRP
a
Para obter as fontes desses dados, veja o texto para maiores esclarecimentos.
b
Protostomia composto por Lophotrochozoa e Ecdysozoa.
Nota: Abreviaes dos dados como nas tabelas 2.1 e 2.2, exceto por: sub. ATPase (gene da subunidade da ATPase sdio-potssio), an. multig. (anlise multignica), H3 (histona H3), HRP (expresso neural
da peroxidase horseradish)

ROSA et al., 1999).

curtos para os ramos de seus grupos constituintes sendo um resultado tpico nas anlises de RNAr
18S (HALANYCH, 2004). Mas, medida que outros genes, que no o RNAr 18S, e uma
amostragem mais ampla de txons vm sendo realizadas, algumas hipteses para as relaes
internas em Lophotrochozoa tm surgido; embora o suporte fornecido pelos testes estatsticos
seja limitado (HALANYCH, 2004). Deste modo, dois clados podem ser reconhecidos em vrias
anlises: um, onde se encontram Brachiopoda, Phoronida, Annelida, Mollusca, Sipuncula,
Nemertini e Entoprocta, chamado Trochozoa; e outro contendo os txons Platyhelminthes
(Catenulida + Rhabditophora), Gastrotricha, Gnathostomulida, Micrognathozoa, Cycliophora e

2.2.3.4.2.1 Lophotrochozoa

Syndermata (Rotifera + Acanthocephala).

Inicialmente, o clado Lophotrochozoa foi proposto com base em anlises de

2.2.3.4.2.1.1 Ectoprocta (Bryozoa)

seqncias do gene RNAr 18S, para compreender os txons lofoforados (Brachiopoda, Phoronida
e Ectoprocta), Annelida e Mollusca (HALANYCH et al., 1995). Porm, pouco tempo depois,
Aguinaldo et al. (1997) anunciaram a introduo dos grupos Rotifera e Platyhelminthes.

De modo geral, apesar de sua incluso em poucas anlises, os Ectoprocta

Halanych (2004), numa extensa reviso sobre a nova filogenia animal, apresenta
um consenso duma srie de estudos, caracterizando os Lophotrochozoa como estando compostos,
alm dos txons supracitados, ainda por Sipuncula, Nemertini, Gastrotricha, Cycliophora,
Entoprocta, Gnathostomulida, Micrognathozoa, Dicyemida e Myzostomida.

aparecem como o grupo mais basal de Lophotrochozoa (HALANYCH et al., 1995;

HALANYCH, 1996a, COHEN, 2000).
Algumas anlises de RNAr 18S (ZRZAV et al., 1998; COHEN, 2000) e
combinadas desta molcula a dados morfolgicos (ZRZAV et al., 1998) unem os ectoproctos

54

55

aos Entoprocta. Um outro estudo utilizando esta mesma molcula (WINNEPPENINCKX et al.,

(ANDERSON et al., 2004) e RNAr 18S combinado a dados morfolgicos (PETERSON;

1995a) sugere os Ectoprocta polifilticos, com os Gymnolaemata aparecendo junto de Sipuncula,

EERNISSE, 2001)

enquanto que os Phylactolaemata agrupados aos eutrocozorios (nas anlises de neighbour-

Dados do genoma mitocondrial so outra fonte de dados importante, relacionando,

joining) e aos artrpodes (nas de parsimnia mxima). Entretanto, os autores acreditam que o

independentemente, os Phoronida (HELFENBEIN; BOORE, 2004) e os Brachiopoda (COHEN

primeiro resultado tenha se devido ao efeito de atrao de ramos longos, uma vez que o

et al., 1998; STECHMANN; SCHLEGEL, 1999; SAITO et al., 2000) aos Lophotrochozoa.

gimnolemado e o sipnculo eram as espcies que apresentavam os maiores ramos da rvore.

Alguns dos primeiros estudos moleculares incluindo os filos Brachiopoda e

A rvore de evidncia total apresentada por Giribet et al. (2000) traz os Ectoprocta

Phoronida sugeriram o primeiro parafiltico em relao ao segundo (HALANYCH et al., 1995;

na base dos protostmios, somente antecedidos por um clado agrupando os Chaetognatha aos

ZRZAV et al., 1998). Nas anlises de Zrzav et al. (1998), os forondeos aparecem mais

Nemerdodermatida. No entanto, Halanych (2004) argumenta que determinados genes Hox

intimamente relacionados aos braquipodes articulados que aos inarticulados.

presentes no genoma dos Ectoprocta relacionam-nos aos Lophotrochozoa, situando-o na base

deste clado.

Embora Giribet et al. (2000) tenham demonstrado que a seqncia utilizada nos
estudos de Halanych et al. (1995) e Zrzav et al. (1998), para representar o filo Phoronida estava
mal identificada, as anlises de RNAr 18S realizadas por Cohen (2000) tambm apresentam
Brachiopoda parafiltico em relao a Phoronida. Porm, este autor obteve uma relao mais
ntima dos forondeos aos inarticulados, fazendo parte de uma politomia e, no obstante o suporte

2.2.3.4.2.1.2 Trochozoa

estatstico tenha sido baixo (<50%), os forondeos aparecem agrupados aos cranideos.
A despeito da parafilia dos braquipodes em relao aos forondeos, uma relao
Comumente os Brachiopoda e Phoronida aparecem junto aos filos Annelida,

de grupo-irmo entre estes txons, pelo menos, quase sempre favorecida, como se evidencia em

Mollusca, Sipuncula, Nemertini e Entoprocta. Giribet et al. (2000) definem o clado Trochozoa,

estudos de RNAr 18S (WINNEPPENINCKX et al., 1995; HALANYCH, 1996a; GIRIBET et al.,

em suas anlises de dados morfolgicos associados a RNAr 18S, como estando composto por

2000; ZRZAV et al., 2001), desta molcula combinada a dados morfolgicos (GIRIBET et al.,

esses txons.

2000; PETERSON; EERNISSE, 2001; ZRZAV et al., 2001) e de seqncias do gene que
codifica a subunidade- da ATPase sdio-potssio (ANDERSON et al., 2004; ver tabela 2.5).
Zrzav et al. (1998) propuseram o nome Phoronozoa para o agrupamento destes txons.
Phoronozoa no sustentado, entretanto, por anlises da estrutura secundria

2.2.3.4.2.1.2.1 Phoronozoa

molecular do RNAr 18S, realizadas por Telford et al. (2005).

Dentro de Brachiopoda, Zrzav et al. (1998), analisando seqncias de RNAr 18S
A incluso dos filos Brachiopoda e Phoronida em Lophotrochozoa tem sido

suportam este filo como monofiltico, dividido nos clados Lingulacea, Craniacea, Discinacea e

corroborada por uma variedade de dados moleculares, como, alm do RNAr 18S

Rhynchonelliformea, com um agrupamento dos trs ltimos, excluindo os Lingulacea, recebendo

(WINNEPPENINCKX et al., 1995a; PETERSON; EERNISSE, 2001; ZRZAV et al., 2001),

suporte estatstico. Anlises desta molcula combinada a dados morfolgicos, por outro lado,

desta combinada a dados morfolgicos (ZRZAV et al., 2001), estrutura secundria de RNAr

sustentam Linguliformea (Lingulacea + Discinacea).

18S (TELFORD et al., 2005), seqncias do gene da subunidade- da ATPase sdio-potssio

Cohen (2000) apresenta os Brachiopoda parafiltico em relao a Phoronida,

baseado em anlises de RNAr 18S, composto de cinco linhagens definidas. Em sua rvore obtida

56

57

a partir do mtodo de parsimnia mxima podem ser reconhecidos os articulados, linguldeos,

Embora tenham utilizado somente uma seqncia representando os poliquetas em

discindeos, cranideos e forondeos. J no mtodo minimum evolution duas linhagens so

suas anlises, Mallatt e Winchell (2002) encontraram uma relao ntima entre equiros e

observveis: uma de articulados e a outra incluindo uma politomia, com foronondeos e as outras

aneldeos, com base nas seqncias de LSU somente e desta molcula associada a RNAr 18S.

trs linhagens de inarticulados.

Quanto s relaes internas dos aneldeos, os poliquetas tm aparecido

normalmente parafilticos em relao aos Clitellata, alm de incluir os txons Pogonophora e
Echiura, como discutido acima, os quais tm sido classificados nas famlias Siboglinidae e
Echiuridae, respectivamente.

2.2.3.4.2.1.2.2 Annelida

Os Clitellata aparecem monofilticos dentro dos aneldeos de acordo com as

anlises de RNAr 18S (WINNEPPENINCKX et al., 1995a; MARTIN, 2001; SIDDALL et al.,
O tradicional filo Annelida um dos txons que mais tem sofrido rearranjos luz

2001; ERSUS; KLLERSJ, 2004), de seqncias do genoma mitocondrial (JENNINGS;

dos dados moleculares. No formando uma unidade monofiltica em anlises de grande

HALANYCH, 2005), EF-1 (KOJIMA, 1998), COI (SIDDALL et al., 2001); Algumas anlises

abrangncia taxonmica do reino animal (GIRIBET; RIBERA, 1998; LITTLEWOOD et al.,

no incluram outros clitelados alm de representates de Oligochaeta, mas tambm concluem que

1998; GIRIBET et al., 2000; PETERSON; EERNISSE, 2001; GLENNER et al., 2004), os

os cliteladosesto inseridos nos poliquetas, com base em seqncias de aminocidos para alguns

aneldeos tm includo, normalmente, grupos antes considerados filos, como Pogonophora e

dos genes mitocondriais (BOORE; BROWN, 2000).

Echiura. Suas maiores linhagens internas, Polychaeta e Clitellata (Oligochaeta e Hirudnea)

tambm tm sofrido mudanas.

KLLERSJ, 2004) e esta molcula associada a seqncias do gene COI (MARTIN et al., 2000;

A incluso dos Pogonophora (contendo Vestimentifera) nos aneldeos tem sido

sustentada

por

uma

srie

Alguns estudos utilizando RNAr 18S (SIDDALL et al., 2001; ERSUS;

de

dados

moleculares

(Tab.

2.5)

como

RNAr

18S

(WINNEPENNINCKX et al., 1995a; MARTIN, 2001), EF-1 (MCHUGH, 1997; KOJIMA,

MARTIN, 2001; SIDDALL et al., 2001) tm demonstrado ainda que, dentro de Clitellata, os
Oligochaeta aparecem parafilticos a um clado que contm Branchiobdellida, Acanthobdellida e
Euhirudinea.

1998), anlises de seqncias do genoma mitocondrial (BLACK et al., 1997; BOORE; BROWN,

Outra relao presente em alguns estudos moleculares das formas aberrantes,

2000; JENNINGS; HALANYCH, 2005), assim como da combinao dos RNArs 16S e 18S

tradicionalmente classificadas na famlia de poliquetas Myzostomidae, com platelmintes, a partir

(ROUSE et al., 2004). HALANYCH et al. (2002) apresentam uma reviso dos dados que

de anlises das seqncias de EF-1 e desta combinada a RNAr 18S (EECHAUT et al., 2000).

sustentam uma origem dentro de Polychaeta para os Pogonophora.

Esta unio favorecida, ainda, por algumas das anlises combinadas de dados morfolgicos a

Os equiros tm aparecido relacionados aos aneldeos em anlises de RNAr 18S

(WINNEPENNINCKX et al., 1995a; MARTIN, 2001; BLEIDORN et al., 2003), combinadas

RNAr 18S de Zrzav et al. (2001), que sugerem os mizostomdeos junto aos Gnathostomulida,
Gastrotricha e Platyhelminthes dentro de Platyzoa.

desta molcula a dados morfolgicos (PETERSON; EERNISSE, 2001), EF-1 (MCHUGH,

Porm, na maioria das rvores apresentadas por Zrzav et al. (2001),

1997) e das seqncias inferidas de aminocidos para o gene mitocondrial COI (BLACK et al.,

Myzostomida aparece junto a Cycliophora e Syndermata. As anlises de RNAr 18S sustentam

1997; ver tabela 2.5). Algumas anlises relacionads por Winnepenninckx e colaboradores (1995a,

fortemente o agrupamento de Myzostomida e Symbion pandora, num clado que tem como grupo-

1995b) apresentaram os equiros como grupo irmo de Pogonophora; numa delas

irmo os Syndermata, embora os autores defendam que Myzostoma-Symbion formam o grupo-

(WINNEPPENINCKX et al., 1995b) os equiros e pogonforos no compartilham um ancestral

irmo de Gnathostomulida-Gastrotricha, com este clado como um todo agrupando-se a

comum aos aneldeos estudados.

Syndermata e Catenulida em todas as anlises combinadas e moleculares, mas os autores

58

59

expressam que os dados no so mostrados e este resultado no est de acordo com nenhuma
das rvores apresentadas.

Da mesma forma que para os aneldeos, as relaes internas dos txons superiores
dentro de Mollusca no so muito claras a partir da utilizao de RNAr 18S (HALANYCH,

As anlises de uma amostra de poliquetas para dados morfolgicos e de RNAr 18S

sustentam fortemente Myzostomida como irmo de Symbion, no se agrupando em nenhum

2004). Seqncias de aa inferidas a partir do genoma mitocondrial tambm no esclarecem as

relaes (BONNAUD et al., 1997; BOORE et al., 2004).

momento aos Polychaeta. Dados de RNAr 28S para uma amostra menor tambm sugerem uma

Os Polyplacophora aparecem basais em relao s outras classes segundo as

afinidade existente entre Myzostomida, Syndermata e Dugesia (Rhabditophora) (ZRZAV et al.,

anlises de RNAr 18S (STEINER; DREYER, 2003) e combinadas desta a RNAr a 28S

2001).

(PASSAMANECK et al., 2004). Um estudo de genomas mitocondriais, utilizando seqncias de

Anlises de RNAr 18S realizadas por Bleidorn et al. (2003) apresentam os

Myzostomida numa politomia dentro de Trochozoa, ou basal dentro dos Protostomia.

onze dos treze genes proticos, apontou os Cephalopoda como grupo mais basal dentro de
Mollusca, seguido pelos Polyplachophora (DREYER; STEINER, 2004), enquanto que um estudo
das seqncias combinadas dos RNArs 18S e 28S sugerem um aplacforo caufoveado como
txon mais basal; as outras espcies aplacforas (Epimenia azuri (Solenogastres) e
Helicoradomenia sp.) aparecem derivadas (LINDGREN et al., 2004).

2.2.3.4.2.1.2.3 Mollusca

Os bivalvos so outro grupo que no teem aparecido monofiltico normalmente,

Apesar de estarem claramente relacionados aos trocozorios, a qual grupo os

como indicam as anlises de RNAr 18S (WINNIPENNINCKX et al., 1996; STEINER;

moluscos encontram-se mais intimamente relacionados, dentro deste txon, no possvel de se

DREYER, 2003), combinadas desta molcula de RNAr 28S (PASSAMANECK et al., 2004) e

definir ainda com base nos dados moleculares.

das seqncias e estrutura secundria da LSU mt rRNA (LYDEARD et al., 2000).

Boa parte das anlises moleculares incluindo representantes dos moluscos, no

Por outro lado, algumas anlises de estrutura secundria de RNAr 18S

tem apresentado nem mesmo a monofilia do filo Mollusca, como se pode observar, por exemplo,

(TELFORD et al., 2005), de seqncias desta molcula combinadas s de RNAr 28S, H3 e

nas anlises de RNAr 18S (WINNEPPENINCKX et al., 1995b; WINNIPENNINCKX et al.,

fragmento do gene COI mitocondrial (LINDGREN et al., 2004) apresentam Bivalvia

1996), estrutura secundria da molcula de RNAr 18S (TELFORD et al., 2005) e seqncias de

monofiltico. Alm do mais, apesar de nenhuma das anlises realizadas por Passamaneck et al.

aa inferidas a partir do genoma mitocondrial (BOORE et al., 2004); as anlises combinadas de

(2004) terem recuperado a monofilia de Bivalvia, seus testes estatsticos no puderam descartar

RNAr 18S a dados morfolgicos de Peterson e Eernisse (2001) podem ser citadas como exemplo

esta possibilidade.

de exceo.

Os gastrpodes tm aparecido monofilticos em algumas anlises, utilizando

Alm disso, alguns trabalhos, com base em COI (seqncias parciais) e H3

dados de estrutura secundria da molcula de RNAr 18S (TELFORD et al., 2005) e seqncias

(LINDGREN et al., 2004) e dados sequenciais e estrutura secundria do RNAr da subunidade

combinadas desta molcula s de RNAr 28S (PASSAMANECK et al., 2004); mas sua monofilia

maior mitocondrial (LYDEARD et al., 2000), no apresentam quaisquer das classes de moluscos

no apresentada em anlises de RNAr 18S (STEINER; DREYER, 2003), desta associada a

monofiltica.

RNAr 28S (LINDGREN et al., 2004) e dados de seqncia e estrutura secundria do RNAr da
Umas poucas anlises contradizem, ainda, a incluso dos moluscos nos

subunidade ribossmica maior mitocondrial (LYDEARD et al., 2000).

trocozorios, sugerindo uma relao mais ntima aos artrpodes, como fica visvel nos estudos

Um clado formado por Scaphopoda e Cephalopoda tem sido sugerido em algumas

com EF-1 (MCHUGH, 1997; KOJIMA, 1998) e dos genes mitocondriais COII e COIII

anlises de RNAr 18S (STEINER; DREYER, 2003; PASSAMANECK et al., 2004) e desta

(BONNAUD et al., 1997).

combinada ao RNAr 28S (PASSAMANECK et al., 2004). Algumas das anlises combinadas de
60

61

RNAr 18S a RNAr 28S, realizadas por Passamaneck et al. (2004), sugeriram uma relao de
grupo-irmo entre Chaetodermomorpha e Cepahlopoda, com ambos tendo Scaphopoda como
grupo-irmo.

As relaes dos nemertneos a outros filos trocozorios, como Sipuncula,

Mollusca e Annelida, foi sugerida j nas primeiras anlises moleculares utilizando seqncias de

Uma anlise de RNAr 18S sugere ainda um clado formado por Scaphopoda e
Caudofoveata (WINNIPENNINCKX et al., 1996), evidenciando mais uma vez as diculdades em
se estabelecer as relaes entre as classes de moluscos, a partir de dados moleculares.

RNAr 18S para se verificar a posio filogentica do filo (TURBEVILLE et al., 1992;
WINNEPPENINCKX et al., 1995b).
Anlises da estrutura secundria de RNAr 18S mostraram Nemertini dentro de
uma politomia dentro de Lophotrochozoa (TELFORD et al., 2005).
Anderson et al. (2004), analisando seqncias do gene que codifica a subunidade da ATPase sdio-potssio, no conseguiram apresentar Nemertini monofiltico. Em suas

2.2.3.4.2.1.2.4 Sipuncula

anlises, estes autores encontraram dois grupos principais de nemertneos: Pilidiophora e um

outro relacionado aos platelmintes, que corresponde a um Hoplonemertneo. Os nemertneos
Uma srie de estudos de RNAr 18S (WINNEPPENINCKX et al., 1995b;
PETERSON; EERNISSE, 2001; BLEIDORN et al., 2003), da estrutura secundria desta

tambm aparecem relacionados aos Platyhelminthes, nas anlises de RNAr 18S realizadas por
Littlewood et al. (1999a,b); nestes casos, como grupo-irmo dos Catenulida.

molcula (TELFORD et al., 2005) e dela combinada a dados morfolgicos (PETERSON;

Os estudos de Thollesson e Norenburg (2003), utilizando vrias molculas

EERNISSE, 2001), assim como de seqncias de genes mitocondriais (JENNINGS;

combinadas- RNA 28S, histona H3, COI mitocondrial e 16S mitocondrial-, por outro lado,

HALANYCH, 2005) tem sugerido a incluso dos Sipuncula em Annelida.

apresentam os nemertneos como sendo um grupo monofiltico. A classe Enopla, constituda por

Anlises de estrutura e seqenciamento de genoma mitocondrial sugerem uma

Hoplonemertea monofiltico e incluindo Bdelonemertea, aparece monofiltica. Heteronemertea

relao de grupo-irmo dos sipunculdeos aos aneldeos, com ambos tendo um clado formado por

aparece tambm monofiltico, como irmo dos hoplonemertneos, enquanto que os

Brachiopoda e Mollusca como grupo-irmo (BOORE; STATON, 2002). Uma das anlises

paleonemertneos aparecem parafilticos. Resultados semelhantes formam obtidos por Sundberg

(parsimnia mxima) de seqncias de genes mitocondriais realizadas por Jennings e Halanych

et al. (2001) a partir de seqncias de RNAr 18S.

(2005) tambm aponta para esta relao.

Um resultado diferente foi obtido pelas anlises de RNAr 18S e combinadas desta
a RNAr 28S desenvolvidas por Mallatt e Winchell (2002), embora os autores acreditem que este

2.2.3.4.2.1.2.6 Entoprocta

agrupamento se tenha devido a efeito de atrao de ramos longos.

Maxmen et al. (2003), realizando anlises combinadas de RNAr 18S, parte do
RNAr 28S e histona H3 para o filo Sipuncula sugerem o gnero Sipunculus como o mais
primitivo.

Como exposto na seo 2.2.3.4.2.1.2, os integrantes do filo Entoprocta parecem

estar realmente agrupados a outros filos trocozorios. Com quais filos trocozorios eles se
encontram mais intimamente relacionados no muito claro.
Uma relao de grupo-irmo entre Entoprocta e Cycliophora sugerida por
algumas anlises de RNAr 18S apenas (GLENNER et al., 2004) e dela combinada a dados

2.2.3.4.2.1.2.5 Nemertini

morfolgicos (ZRZAV et al., 2003). Porm, os Cycliophora normalmente aparecem como

62

63

grupo-irmo dos Syndermata, em anlises de RNAr 18S (WINNEPENNINCKX et al., 1998a;

As anlises combinadas de dados morfolgicos a RNAr 18S realizadas por Zrzav

ZRZAV et al., 1998; MANYLOV et al., 2004), combinadas desta a dados morfolgicos

et al. (2001) apresentam Platyzoa, mas incluem ainda os Myzostomida. Este txon aparece como

(ZRZAV et al., 1998, 2003; GIRIBET et al., 2000; GLENNER et al., 2004) e de estrutura

grupo-irmo de Cycliophora nas anlises de RNAr 18S dos mesmos autores.

secundria de RNAr 18S (TELFORD et al., 2005).

Apesar de estarem relacionados aos cicliforos e sindermados em algumas

Entoprocta aparece algumas vezes como grupo-irmo do clado formado por

anlises (GIRIBET et al., 2000; MANYLOV et al., 2004), a posio dos Gnathostomulida

Cycliophora e Syndermata, relao evidente em anlises combinadas de RNAr 18S a dados

bastante instvel. Eles aparecem como grupo-irmo de Gastrotricha na base de Lophotrochozoa

morfolgicos (GLENNER et al., 2004) e estrutura secundria de RNAr 18S (TELFORD et al.,

em anlises de RNAr 18S e desta combinada a dados morfolgicos, realizadas por Glenner et al

2005). Mas em outros casos, Gnathostomulida que aparece nesta posio, como em algumas

(2004), enquanto que as anlises de RNAr 18S de Littlewood et al. (1998) os associam aos

anlises de RNAr 18S (MANYLOV et al., 2004) e combinadas desta molcula a dados

Nematoda e Chaetognatha em Ecdysozoa. Porm, esta relao parece ser resultado de um artefato

morfolgicos (GIRIBET et al., 2000).

de ramos longos.
Um clado formado por Rotifera e Acanthocephala, denominado Syndermata, tem
aparecido em muitas anlises moleculares (ver tabela 2.5), como as de RNAr 18S
(WINNEPENNINCKX et al., 1995b; LITTLEWOOD et al., 1998; GARCA-VARELA et al.,

2.2.3.4.2.1.3 Platyzoa

2002; NEAR, 2002; HERLYN et al., 2003), Hsp82 (WELCH, 2000 apud NEAR, 2002), RNAr
16S (GAREY et al., 1998), anlises combinadas de RNAr 18S, RNAr 28S, histona H3 e COI
De acordo com Halanych (2004), o clado Platyzoa foi proposto por Garey e
Schmidt-Rhaesa (1998) e Cavalier-Smith (1998) para compreender os txons Rotifera,

mitocondrial (GIRIBET et al., 2004) e de RNAr 18S associado a dados morfolgicos (GIRIBET
et al., 2000),

Acanthocephala, Gastrotricha, Gnathostomulida e Platyhelminthes, que recebeu suporte posterior

Algumas dessas anlises trazem os Acanthocephala simplesmente como grupo-

em anlises combinadas de dados morfolgicos a RNAr 18S (GIRIBET et al., 2000), as quais

irmo dos Rotifera (GARCA-VARELA et al., 2002; NEAR, 2002), enquanto que as outras

incluram ainda os Cycliophora.

apresentam Rotifera parafiltico em relao aos acantocfalos, com Seisonidea na base de uma

Algumas anlises anteriores de RNAr 18S (WINNEPENNINCKX et al., 1995b;

tricotomia envolvendo Monogononta, Bdelloidea e Acanthocephala (WELCH, 2000 apud NEAR,

GAREY et al., 1996) j haviam apresentado um clado formado por Platyhelminthes, Gastrotricha

2002), ou Seisonidea e Acanthocephala formando um clado, cujo grupo-irmo corresponde a uma

e Syndermata (Rotifera e Acanthocephala), embora com baixo suporte estatstico.

unio entre Monogononta e Bdelloidea (HERLYN et al., 2003). Alguns estudos no incluram

As anlises combinadas de Giribet et al. (2000) encontraram os Platyzoa divididos

seqncias de Seisonidea em suas anlises e apresentaram Bdelloidea como grupo-irmo de

em duas linhagens principais, com a primeira contendo Gnathostomulida como grupo-irmo de

Acanthocephala, com os Monogononta na base (GAREY et al., 1996; ZRAZV et al., 1998;

Cycliophora + Syndermata, a qual os autores chamam de Gnathifera; enquanto que na outra esto

GIRIBET et al., 2004).

presentes Gastrotricha e Platyhelminthes (GIRIBET et al., 2000).

O estudo realizado por Giribet et al. (2004), utilizando seqncias de RNAr 18S,

Cycliophora e Syndermata aparecem como grupos-irmos em algumas outras

RNAr 28S, histona H3 e do gene mitocondrial COI, para verificar as relaes do recm descrito

anlises, como as de RNAr 18S (WINNEPENNINCKX et al., 1998a), combinadas desta

Micrognathozoa sugeriram relaes ntimas aos outros txons includos em Platyzoa. Nas

molcula a dados morfolgicos (GLENNER et al., 2004) e de sua estrutura secundria

anlises combinadas de RNAr 18S e RNAr 28S, eles aparecem como grupo-irmo de

(TELFORD et al., 2005).

Cycliophora + Gnathostomulida, com esses trs txons tendo Syndermata como grupo-irmo.
64

65

Quando as seqncias da histona H3 so includas s destas duas outras molculas,

Micrognathozoa

aparece

como

grupo-irmo

de

Cycliophora.

De

modo

geral,

os

micrognatozorios parecem estar intimamente relacionados aos cicliforos e sindermados.

A incluso dos Platyhelminthes junto aos Lophotrochozoa foi sugerida nas
anlises de Aguinaldo et al. (1997) com base em seqncias de RNAr 18S, mas vem sendo
corroborada por estudos posteriores utilizando a mesma molcula (RUIZ-TRILLO et al., 1999;
JONDELIUS et al., 2002), ela combinada a miosina II (RUIZ-TRILLO et al., 2002), anlises
combinadas de 18S e dois genes mitocondriais (COI e Cytb) (JONDELIUS et al., 2002), assim
como a partir de estudos da ordem de disposio dos genes no genoma mitocondrial (VON
NICKISCH-ROSENEGK, et al. 2001; ver a tabela 2.5).
Outro resultado interessante a remoo dos txons Acoela e Nemertodermatida
(ver seo 2.2.3.1) dos platelmintes restantes, formados por Catenulida e Rhabditophora, os
quais sero referidos por Platyhelminthes.
Normalmente, os Catenulida aparecem na base dos platelmintes como grupoirmo dos Rhabditophora nas anlises de RNAr 18S (CAMPOS et al., 1998; LITTLEWOOD et
al., 1999a, 1999b; RUIZ-TRILLO et al., 1999; JONDELIUS et al., 2002), desta molcula
combinada a dados morfolgicos (GIRIBET et al., 2000) e a RNAr 28S (TELFORD et al., 2003),
assim com de RNAr 28S sozinho (LITTLEWOOD et al., 1999a).
Os Rhabditophora parecem apresentar uma sinapomorfia molecular em relao a
mudanas em seu cdigo gentico mitocondrial, onde o cdon AAA codifica o aminocido Asn,
ao invs de Lys, como nos Acoela, Nemertodermatida, Catenulida e maiora dos outros
invertebrados (TELFORD et al., 2000).
Apesar de terem sido propostos como integrantes de Platyzoa, os representantes
do filo Gastrotricha apresentam posio bastante instvel, de modo geral. Por outro lado, a maior

Figura 2.4: Relaes entre os grandes clados de Lophotrochozoa, baseadas amplamente em dados moleculares. Os
numerais acima dos ns caracterizam os clados Lophotrochozoa (1), Trochozoa (2), Phoronozoa (3), Platyzoa (4),
Gnathifera (5) e Syndermata (6). Detalhes so discutidos no texto.

parte das anlises envolvendo dados moleculares os caracteriza como relacionados aos filos de
Lophotrochozoa. No trabalho de Glenner et al. (2004), por exemplo, eles surgem numa politomia

Nas anlises de seqncias de RNAr 18S, realizadas por Littlewood et al. (1998),

na base de Lophotrochozoa, com Gnathostomulida e Platyhelminthes, em suas anlises de RNAr

eles aparecem na base de um Lophotrochozoa composto por Platyzoa (representado por

18S e desta molcula associada a dados morfolgicos. Um estudo, utilizando a estrutura

Syndermata e Rhabditohphora) e vrios filos trocozorios. Outras anlises, envolvendo esta

secundria dessa molcula, tambm os incluiu na base de Lophotrochozoa junto a

mesma molcula, apresentam os gastrtricos polifilticos, compostos de dois clados:

Platyhelminthes (TELFORD et al., 2005).

Macrodasyida e os Chaetonotida (MANYLOV et al., 2004). Bastante interessante que ambos

encontram-se relacionados aos Lophotrochozoa, com os primeiros aparecendo como grupo-irmo
66

67

de filos trocozorios (Brachiopoda, Annelida, Mollusca e Nemertea), enquanto que os outros

encontram-se inseridos em Platyzoa, como grupo-irmo de Gnathifera (aqui, representado por

A incluso dos Rhombozoa dentro de Bilateria tem sido baseada em anlises

utilizando RNAr 18S (KATAYAMA et al., 1995; HANELT et al., 1996; PAWLOWSKI et al.,

Gnathostomulida e Syndermata + Cycliophora), e Platyhelminthes na base.

Zrzav et al. (2003) analisaram seqncias de RNAr 18S associadas a dados

1996) e desta molcula combinada a dados morfolgicos (ZRZAV et al., 1998). Embora suas
relaes ao outros txons no possam ser determinadas com muita preciso, devido exibiode

morfolgicos e encontraram os gastrtricos como grupo-irmo de Ecdysozoa.

Dentro do filo, as relaes no parecem muito claras, tambm. Algumas anlises

altas taxas de substituio nucleotdica para a molcula em questo, a descrio de um Hox

de RNAr 18S (TODARO et al., 2003; ZRZAV et al., 2003) apresentam algumas espcies de

ortlogo a Antp (DoxC), contendo um motivo peptdico similar a um encontrado em Lox5,

Macrodasyida na base, com outras espalhadas entre quetonotdeos. Wirz et al. (1999), por outro

caracterstico dos Lophotrochozoa, indica que os rombozorios devam estar mais intimamente

lado, sugerem, com base na mesma molcula, Chaetonotida parafiltico em relao aos

relacionados a este grande clado bilatrio (KOBAYASHI et al., 1999).

macrodasideos. Entretanto, Todaro et al. (2003) criticam estes resultados dizendo que os autores

As relaes entre os maiores clados dentro de Lophotrochozoa encontram-se

utilizaram somente seqncias parciais e muito pequenas em suas anlises.

resumidas na figura 2.4 e na tabela 2.5.

Tabela 2.5- Hipteses filogenticas sugeridas por dados moleculares dentro do clado

2.2.3.4.2.2 Ecdysozoa

Lophotrochozoa.
Hiptese filogentica

Dados suportea

Phoronozoa

18S, 18S + morf, sub. ATPase,

Pogonophora dentro de Annelida

18S, EF-1, DNAmit, 18S + 16S

Echiura dentro de Annelida

18S, 28S, 18S + 28S, EF-1, DNAmit, 18S +

morf, COI

Platyzoa

18S + morf,

Syndermata

18S, 18S + morf, est. sec. 18S, Hsp82, 16S, 18S

+ 28S +H3 + COI

Platyhelminthesb dentro de Lophotrochozoa

18S, 18S + miosina II, 18S + COI + Cytb,

DNAmit

Ecdysozoa um clado proposto por Aguinaldo et al. (1997), a partir de anlises de

seqncias de RNAr 18S, para compreender os txons Priapulida, Kinorhyncha, Nematomorpha,
Nematoda, Arthropoda, Tardigrada e Onychophora. Loricifera talvez esteja includo, mas at o
momento no foram realizados estudos utilizando seqncias moleculares deste txon.
A hiptese Ecdysozoa vem recebendo suporte de uma srie de estudos
moleculares diferentes (ver tabela 2.4), como RNAr 18S (GIRIBET; RIBERA, 1998; GIRIBET

Rhomboza dentro de lophotrochozoa

et al., 2000; GAREY, 2001; PETERSON; EERNISSE, 2001; GLENNER et al., 2004), desta
molcula combinada a RNAr 28S (MALLATT et al., 2004), a dados morfolgicos (GLENNER
et al., 2004) e de sua estrutura secundria (TELFORD et al., 2005), assim como genes Hox (DE
ROSA et al., 1999). Giribet (2003) apresenta, ainda, uma srie de evidncias ao utilizar

Hox

seqncias das molculas RNAr 18S, cadeia pesada II da miosina, EF-1 e histona H3, em

Para obter as fontes desses dados, veja o texto para maiores esclarecimentos.
Platyhelminthes senso estrito, formado por Catenulida + Rhabditophora.
Nota: Abreviaes dos dados como nas tabelas 2.1, 2.2 e 2.4, exceto por: 16S (RNAr 16S mitocondrial)

diferentes combinaes (tabela. 2.4).

Um agrupamento entre alguns membros de Ecdysozoa j havia aparecido nas

anlises de RNAr 18S, realizadas por Winnepenninckx et al. (1995b), onde Priapulida,
Nematomorpha e Arthropoda aparecem juntos. Um outro estudo sustentando os Ecdysozoa, mas

2.2.3.4.2.1.4 Rhombozoa
68

69

utilizando apenas alguns de seus representantes o de Ruiz-Trillo et al. (2002), no qual foram
analisadas seqncias de RNAr 18S e da cadeia pesada II da miosina, sozinhas e combinadas.

Scalidophora, representado por Priapulida e Kinorhyncha, aparecem representados

em virtualmente todas as anlises envolvendo seqncias moleculares suas, como nas de RNAr

Num estudo realizando anlises multignicas, Wolf e colaboradores (2004)

18S (ALESHIN et al., 1998; LITTLEWOOD et al., 1998; GAREY, 2001; PETERSON;

fornecem suporte para Coelomata, ao invs de Ecdysozoa. Estes autores utilizaram somente

EERNISSE, 2001; GLENNER et al., 2004), combinadas desta molcula a dados morfolgicos

seqncias pertencentes a trs espcies: Caenorhabditis elegans (Nematoda), Drosophila

(GIRIBET et al., 2000; GLENNER et al., 2004) e, ainda, de sua estrutura secundria (TELFORD

melanogaster (Arthropoda) e Homo sapiens (Craniata). Na maioria destas anlises, os dois

et al., 2005).

ltimos txons aparecem juntos. No entanto, como bem demonstrado por Aguinaldo et al. (1997),
C. elegans apresenta dois teros de seus genes com taxas evolutivas consideradas altas, de modo
que sua posio basal aos dois celomados pode ser devida a artefatos.

Tabela 2.6- Hipteses filogenticas sugeridas por dados moleculares dentro do clado Ecdysozoa.

A hiptese Ecdysozoa tem sido favorecida ainda por um estudo realizado por
Haase et al. (2001 apud HALANYCH, 2004), onde estes autores encontraram a expresso neural
da peroxidase horseradish (HRP), um a imunoreao ausente em outros animais.

Hiptese filogentica

Dados suportea

Scalidophora

18S, 18S + morf, est. sec. 18S,

Nematoida

18S, 18S + morf, est. sec. 18S, 18S + 28S, 28S

Panarthropoda

18S, 18S + morf, 18S + 28S, 28S

Paradoxopoda

18S, 28S, 18S + 28S, DNAmit, an. multig., est.

sec. 18S, hemocianina

Pancrustacea

18S, 28S, 18S + 28S, est. sec. 18S, EF-2, EF-1

+ POLII, EF-1 + POLII + EF-2, DNAmit, an.
multig.

Pentastomida dentro de Ecdysozoa

18S

Dentro de Ecdysozoa, algumas relaes parecem estar bem estabelecidas, como a

existente entre Priapulida e Kinorhyncha, formando Scalidophora, e aquela entre os txons
Arthropoda, Onychophora e Tardigrada, compondo Panarthropoda (tabela 2.6). Nematoda e
Nematomorpha aparecem juntos em algumas anlises, num clado que tem sido chamado de
Nematoida. Normalmente os Scalidophora mostram-se basais aos Ecdysozoa restantes
(AGUINALDO et al., 1997; BLEIDORN et al., 2002; GLENNER et al., 2004; MALLATT et al.,
2004; TELFORD et al., 2005). Entretanto, uma anlise de dados morfolgicos combinados a

RNAr 18S (GIRIBET et al., 2000) apresenta os Panarthropoda basais a um agrupamento entre
Scalidophora e Nematoida. A figura 2.5 apresenta uma rvore filogentica, onde se encontram

Para obter as fontes desses dados, veja o texto para maiores esclarecimentos.
Nota: Abreviaes dos dados como nas tabelas 2.1, 2.2 e 2.4, exceto por: EF-2 (fator de crescimento 2), POLII
(subunidade maior da RNA polimerase).

expressas as relaes entre os grandes clados de Ecdysozoa.

Normalmente, eles aparecem numa posio basal em relao aos outros
ecdisozorios nas anlises de RNAr 18S (AGUINALDO et al., 1997; GAREY, 2001;
2.2.3.4.2.2.1 Scalidophora

PETERSON; EERNISSE, 2001; BLEIDORN et al., 2002) e da estrutura secundria desta mesma
molcula (TELFORD et al., 2005), por exemplo. No estudo de Mallatt et al. (2004), onde foram
realizadas anlises combinadas de RNAr 18S a RNAr 28S, apesar de somente Priapulida estar

O agrupamento entre Priapulida, Kinorhyncha e Loricifera no clado Scalidophora

foi proposto por Lemburg (1995 apud NIELSEN, 2001) e Alrichs (1995 apud NIELSEN, 2001).

representando os Scalidiphora, a posio basal deste dentro de Ecdysozoa tambm foi

corroborada.

Entretanto, nenhum dado molecular para os Loricifera foi coletado, at o momento, devido s
dificuldades encontradas para se obter amostras de tecido (HALANYCH, 2004).
70

71

As relaes internas de Nematoda foram estudadas por Blaxter et al. (1998),

utilizando seqncias de RNAr 18S. Estes autores encontraram a classe Adenophorea parafiltica
em relao aos Secernentea. Uma famlia de Adenophorea apareceu dentro dos Secernentea, de
modo que esta classe tambm no se mostrou monofiltica.
Bleidorn et al., 2002, analisando seqncias de RNAr 18S, encontraram os
Nmatomorpha monofilticos, compostos por Nectonema mais basal em relao aos Gordiida.

2.2.3.4.2.2.3 Panarthropoda

Figura 2.5: Relaes entre os grandes clados de Ecdysozoa, baseadas amplamente em dados moleculares. Os
numerais acima dos ns caracterizam os clados Ecdysozoa (1), Scalidophora (2), Nematoida (3) e Panarthropoda (4).
Detalhes so discutidos no texto.

A unio entre os filos Arthropoda, Onychophora e Tardigrada tem sido sustentada

por uma srie de anlises utilizando dados moleculares (ver tabela 2.6), tais como RNAr 18S
(GAREY, 2001), desta molcula associada a dados morfolgicos (GIRIBET et al., 2000;

2.2.3.4.2.2.2 Nematoida

GLENNER et al., 2004), a RNAr 28S e deste sozinho (MALLATT et al., 2004).
As relaes internas de Panarthropoda, porm, no esto bem estabelecidas.
Onicforos e tardgrados aparecem como grupos-irmos em duas anlises de dados morfolgicos

Nematoida, ou a unio entre os filos Nematoda e Nematomorpha, tem recebido

combinados a RNAr 18S (GIRIBET et al., 2000; GLENNER et al., 2004), assim como nas

suporte de estudos de RNAr 18S (WINNEPENNINCKX et al., 1995b; GAREY, 2001;

anlises desta molcula sozinha e associada RNAr 28S realizadas por Mallatt et al. (2004). Uma

BLEIDORN et al., 2002; MALLATT; WINCHELL, 2002; MALLATT et al., 2004), desta

tricotomia aparece, entretanto, em anlises combinadas das seqncias de EF-1 e da subunidade

molcula combinada a dados morfolgicos (GIRIBET et al., 2000), a RNAr 28S (MALLATT;

maior da RNA polimerase II ( POLII) (SHULTZ; REGIER, 2000) e de RNAr 28S somente

WINCHELL, 2002; MALLATT et al., 2004) e de RNAr 28S sozinho (MALLATT; WINCHELL,

(MALLATT et al., 2004).

2002).

Por outro lado, os onicforos aparecem como grupo-irmo de Arthropoda, com

Aparecem como grupo-irmo de Panarthropoda em alguns estudos, a partir RNAr

Tardigrada mais basal em Panarthropoda inseridos em Panarthropoda num estudo que ralizou

18S (GAREY, 2001; MALLATT et al., 2004) e desta molcula combinada a dados morfolgicos

anlises multignicas [trs genes ribossmicos nucleares (18S, a regio D3 do 28S, eo RNAr U2

(GLENNER et al., 2004) e a RNAr 28S (MALLATT et al., 2004). Por outro lado, as anlises

pequeno nuclear), trs genes codificadores de protenas nucleares (histona H3, EF1-alpha e

combinadas de RNAr 18S a dados morfolgicos realizadas por Giribet et al. (2000) os trazem

POLII) e dois mitocondriais (COI e 16S)] de Giribet et al. (2001) e nas anlises combinadas de

como grupo-irmo de Scalidophora.

dados morfolgicos, histona H3 (H3) e do RNA U2 nuclear pequeno (snRNA U2) de Edgecombe

Entretanto, uma srie de anlises envolvendo dados moleculares no sustentam

et al. (2000) ou inserido em Pancrustacea em anlises utilizando RNAr 18S (PETERSON;

Nematoida, como de RNAr 18S (PETERSON; EERNISSE; 2001) e desta molcula combinada a

EERNISSE, 2001; MALLATT; WINCHELL, 2002, lmulo), desta molcula combinada a RNAr

dados morfolgicos (PETERSON; EERNISSE; 2001; GLENNER et al., 2004).

28S (MALLATT; WINCHELL, 2002) e de RNAr 28S apenas (MALLATT; WINCHELL, 2002).
72

73

Quanto s relaes internas do filo Tardigrada, Jrgensen e Kristensen (2004)

POLII (SHULTZ; REGIER, 2000), dados de seqnciamento de genoma mitocondrial

encontraram as duas classes Eutardigrada e Heterotardigrada monofilticas, com base em anlises

(KUSCHE; BURMESTER, 2001, uma das anlises) e de RNAr 18S associado a poliubiquitina

de RNAr 18S. Esta parece ser mais primitiva, de acordo com determinadas inseres detectadas

(WHEELER et al., 1993). Entretanto, eles aparecem como grupo-irmo de Pancrustacea,

em suas seqncias, tambm presentes nos grupos-externos (moluscos e picnogondeos).

formando assim os Mandibulata, a partir de anlises de RNAr 18S (TURBEVILLE et al., 1991;

Dentro de Arthropoda, duas tendncias parecem estar bem estabelecidas: a posio

GIRIBET; RIBERA, 1998; MALLATT et al., 2004), subunidade maior da RNA polimerase II

basal de Chelicera e Myriapoda em relao ao agrupamento de Crustacea e Hexapoda em

(POLII) (REGIER; SHULTZ, 1997), numa anlise multignica (oito genes) (GIRIBET et al.,

Pancrustacea. No primeiro caso, Mallatt et al. (2004) sugeriram que os dois txons aparecem

2001) e de EF-1 combinado a POLII (SHULTZ; REGIER, 2000).

juntos formando Paradoxopoda, a partir de anlises utilizando RNAr 18S combinado a RNAr 28S
e desta molcula sozinha. Esta unio apareceu tambm em estudos de RNAr 18S (TURBEVILLE
et al., 1991; GIRIBET et al., 1996), dados de seqnciamento de genoma mitocondrial (HWANG
et al., 2001; KUSCHE; BURMESTER, 2001; NEGRISOLO et al., 2004), numa anlise
multigncia (24 genes) (PISANI et al., 2004) e pela ausncia de determinada regio da segunda
alfa-hlice da hemocianina (KUSCHE; BURMESTER, 2001), tendo sido suportada
posteriormente por anlises da estrutura secundria de RNAr 18S (TELFORD et al., 2005).
Higgss et al. (2003) detectaram ainda um padro, que consideraram plesiomrfico, de arranjos e

O clado Pancrustacea parece o mais bem estabelecido dentro dos Arthropoda,

como sugerido pelas anlises de RNAr 18S (GIRIBET et al., 1996; GIRIBET; RIBERA, 1998;
MALLATT et al., 2004), desta molcula combinada a RNAr 28S, assim como do RNAr 28S
sozinho (MALLATT et al., 2004), estrutura secundria de RNAr 18S (TELFORD et al., 2005),
EF-2 (REGIER; SHULTZ, 2001), combinao de EF-1, POLII e EF-2 (REGIER; SHULTZ,
2001), EF-1 e POLII (SHULTZ; REGIER, 2000), dados de genomas mitocondriais (WILSON
et al., 2000; HWANG et al., 2001; NARDI et al., 2001,2003; HIGGS et al., 2003; NEGRISOLO
et al., 2004), assim como nas anlises multignicas (24 genes) de Pisani et al. (2004).

seqenciamento do genoma mitocondrial, no presente nos pancrustceos (HIGGS et al., 2003).

A tabela 2.6 apresenta uma sntese dos dados das mais diferentes naturezas, que suportam os

Algumas anlises, entretanto, sugerem uma relao mais ntima entre Myriapoda e
Hexapoda, do que destes aos crustceos, como de EF-1 (REGIER; SHULTZ, 1997),

Paradoxopoda.
Por outro lado, algumas anlises trazem os quelicerados como o txon mais basal
dentro de Arthropoda, como demonstrado por anlises de RNAr 18S (GIRIBET; RIBERA, 1998)

combinadas de dados morfolgicos, H3 e snRNA U2 (EDGECOMBE et al., 2000) e de RNAr

18S associado a seqncias de poliubiquitina e a dados morfolgicos (WHEELER et al., 1993).

e numa anlise multignica (oito genes) de Giribet et al. (2001). Os Pycnogonida normalmente
aparecem junto aos outros quelicerados como o clado mais basal, como em algumas anlises de
RNAr 18S (GIRIBET; RIBERA, 1998), desta combinada a poliubiquitina (WHEELER et al.,

2.2.3.4.2.2.3.1 Pentastomida

1993), EF-1 combinada a POLII (SHULTZ; REGIER, 2000) e anlises combinadas de dados
morfolgicos, histona H3 (H3) e do RNA U2 nuclear pequeno (snRNA U2) (EDGECOMBE et
al., 2000). No entanto, eles aparecem como um ramo independente de Arthropoda nas anlises
combinadas de RNAr 18S a RNAr 28S de Mallatt et al. (2004), ou na forma de clado artrpode

Abele et al. (1989) utilizando seqncias de RNAr 18S, encontraram uma posio

mais basal e independente dos outros quelicerados, como indicado pelas anlises multignicas

bastante derivada para os pentastomdeos dentro de Crustacea, mais especificamente prximo

(oito genes) de Giribet et al. (2001).

espcie do txon Branchiura utilizada nas anlises.

Alguns estudos apresentam, ainda, os miripodes como o ramo mais basal em

Arthropoda, como nas anlises de EF-2 (REGIER; SHULTZ, 2001), combinadas de EF-1 e
74

75

2.2.3.4.2.3 Chaetognatha

2.3 Resumo

Os Chaetognatha representam um filo de relaes relativamente obscuras do ponto

No presente captulo foram apresentadas as relaes entre os grandes grupos

de vista molecular. Embora estas anlises sugiram sua incluso nos Protostomia, se esto mais

metazorios, de acordo com os dados de biologia molecular tm sugerido nos ltimos quinze

intimamente relacionados aos Ecdysozoa, Lophotrochozoa, ou se formam um ramo independente

anos. A figura 2.6 apresenta uma sntese dessas afinidades. Em sua base, pode-se perceber a

de protostmios, no est muito claro.

presena dos clados Silicea, Calcarea e Ctenophora, seguidos por um agrupamento entre

Anlises de dados morfolgicos combinados a RNAr 18S (GLENNER et al.,

Placozoa, Cnidaria e Bilateria.

2004) os indicam numa posio basal dentro de Lophotrochozoa. Por outro lado, sua incluso em

Os Bilateria apresentam uma politomia composta pelos txons Myxozoa, Acoela,

Ecdysozoa tem sido favorecida por estudos empregando seqncias de RNAr 18S (GIRIBET et

Nemertodermatida e Orthonectida. A estes, seguem trs grandes grupos: Deuterostomia,

al., 2000; PETERSON; EERNISSE, 2001; MALLATT; WINCHELL, 2002; GLENNER et al.,

Lophotrochozoa e Ecdysozoa, dentro dos quais alguns agrupamentos so reconhecidos. No caso

2004), desta molcula combinada a dados morfolgicos (ZRZAV et al., 1998), a seqncias de

dos Deuterostomia, Ambulacraria, formado por Hemichordata e Echinodermata, apresenta o

RNAr 28S e desta molcula sozinha (MALLATT; WINCHELL, 2002), com algumas delas

verme enigmtico Xenoturbella bocki, enquanto que Cephalochordata e Craniata juntam-se

sugerindo uma relao de grupo-irmo com os Onychophora (GIRIBET et al., 2000; MALLATT;

formando Notochordata. Os Tunicata so colocados numa posio basal em relao aos

WINCHELL, 2002).

deuterostmios restantes. Desta maneira, o txon Chordata mostra-se parafiltico em relao

Halanych (1996b) utilizou uma srie de metodologias e testes, com base em

unio Xenoturbella + Ambulacraria.

seqncias de RNAr 18S, para verificar as relaes de Chaetognatha com outros filos animais,

Dentro dos protostmios, os Chaetognatha aparecem numa posio intermediria

encontrando na grande maioria delas uma associao aos Nematoda. Um resultado semelhante,

tentativa entre as outras duas maiores linhagens. Lophotrochozoa apresenta Ectoprocta na base,

com Chaetognatha compondo um clado junto de Nematoda, embora tendo Gnathostomulida

seguido de uma tricotomia entre Rhombozoa, Trochozoa e Platyzoa. Os Ecdysozoa se mostram

como seu grupo-irmo, foi apresentado nas anlises de Littlewood et al. (1998), utilizando a

divididos em trs linhagens, com Scalidophora mais base, seguido de Nematoida e

mesma molcula.

Panarthropoda, com este composto por uma tricotomia entre Onychophora, Tardigrada e

Apesar de toda esta dificuldade em se encontrar os grupos aos quais os

Arthropoda.

quetognatos encontram-se relacionados, sua incluso nos Protostomia fortemente suportada por
estudos utilizando dados do genoma mitocondrial (HELFENBEIN et al., 2004; PAPILLON et al.,
2004), alm das seqncias de RNAr 18S (TELFORD; HOLLAND, 1993; WADA; SATOH,
1994).
Nas anlises combinadas de RNAr 18S e RNAr 28S, Mallatt e Winchell (2002)
encontraram os quetogantos como uma terceira linhagem independente dentro de Protostomia, ao
exclurem os Onychophora de suas anlises, a quem os primeiros apareciam sempre associados,
dentro de Ecdysozoa.

76

Figura 2.6 : Sntese das relaes filogenticas entre os grandes clados metazorios, baseadas amplamente em
dados moleculares. Os numerais acima dos ns caracterizam os clados Eumetazoa (1), Bilateria (2), Deuterostomia
(3), Notochordata (4), Ambulacraria (5), Protostomia (6), Lophotrochozoa (7), Trochozoa (8), Platyzoa (9),
Gnathifera (10), Ecdysozoa (11), Scalidophora (12), Nematoida (13) e Panarthropoda (14). Detalhes so discutidos
no texto.

77

3. BIOLOGIA DO DESENVOLVIMENTO

As has repeatedly been stressed, we shall never be

able to reason on the evolution of development and the way it has
shaped animal diversity unless we have a reliable history of the path
taken by this diversification (Adoutte et al., 2000, p. 4453).

A existncia de uma filogenia robusta para os grandes grupos animais

imprescindvel para a compreenso da histria evolutiva dos processos desenvolvimentais entre
estas diferentes linhagens metazorias, assim como para o reconhecimento de mecanismos
compartilhados, herdados a partir de um ancestral comum (homlogos) ou por fatores de
restrio desenvolvimental (homoplasias).
A filogenia apresentada na figura 2.6 do captulo anterior, por exemplo, representa
uma hiptese a respeito das relaes entre os grandes grupos metazorios e pode ser utilizada
para a interpretao de como diferentes processos envolvidos no desenvolvimento destes txons
evoluram.
O campo relativamente recente da evo-devo (abreviao inglesa para
Evolutionary Developmental Biology) encontra-se fundamentado no paradigma de acordo com
o qual padres de expresso gnica durante o desenvolvimento dos organismos, assim como
processos desenvolvimentais, so comparados entre um nmero limitado de organismosmodelo, como o camundongo, a mosca Drosophila melanogaster e o nematdeo Caenorhaditis
elegans (SANTINI; STELLWAG, 2002; LEE et al., 2003). Esta disciplina chamou a ateno dos
bilogos evolucionistas pela identificao de uma certa conservao evolutiva de genes
envolvidos nos processos desenvolvimentais e de sistemas genticos, quando analisados em tais
organismos-modelo (SANTINI; STELLWAG, 2002). Isto se aplica particularmente aos genes
Hox, os principais responsveis da rea por despertar o interesse dos filogeneticistas
(HALANYCH; PASSAMANECK, 2001). Alm de sua grande conservao nos grupos
metazorios, o fato de induzirem mutaes hometicas instigou a esperana dos bilogos em
entender

como

os

planos

corporais

dos

animais

se

diferenciaram

(HALANYCH;

PASSAMANECK, 2001).

78

79

A evo-devo fornece a base conceitual para a interpretao da evoluo dos

eventos, propondo que se procure por genes potencialmente envolvidos nestas alteraes. A

processos subjacentes ao desenvolvimento e, na medida em que se expande para alm da simples

figura 3.1 apresenta os quatro primeiros eventos, com dois outros acrescentados neste trabalho

comparao de genes envolvidos em processos desenvolvimentais entre um nmero altamente

(indicados em vermelho), que so de maior importncia para a presente discusso.

limitado de organismos, torna-se cada vez mais importante questionar as limitaes de tal tipo de
procedimento (SANTINI; STELLWAG, 2002).
Santini e Stellwag (2002) sumarizam um conjunto de questes preocupantes a
respeito do paradigma, expressando que ... features exhibited by model organisms may not be
characteristics of their clades (SANTINI; STELLWAG, 2002, p. 380). E normalmente as
comparaes so feitas sem se levar em conta as relaes evolutivas entre os grupos. Tudo isto
pode levar a inferncias incorretas a respeito de estados primitivos de determinado caractere,
assim como de sua evoluo (SANTINI; STELLWAG, 2002).
Quando analisado de modo crtico luz da nova filogenia animal, um outro
problema surge para o paradigma da evo-devo. Dentre os Bilateria, constitudos principalmente
pelos trs grandes clados Deuterostomia, Ecdysozoa e Lophotrochozoa, a falta de organismosmodelo representantes do txon Lophotrochozoa bastante limitante. Embora uma grande
quantidade de organismos classificadas neste grupo venha sendo estudada, como os gastrpodes
Ilyanassa obsoleta e Patella vulgata, as planrias Schmidtea mediterranea, Dugesia japonica e
Girardia tigrina (alm dos platelmintos parasitas) e dos aneldeos Helobdella robusta
(Hirudinea) e Platynereis dumerilii (Polychaeta), nenhum deles se encontra num estado de
conhecimento como os representantes de vertebrados e de Ecdysozoa (TESSMAR-RAIBLE;
ARENDT, 2003).
Apesar disso, alguns trabalhos de biologia do desenvolvimento tratando de

Figura 3.1: Apresentao de algumas das maiores transies durante a evoluo dos Metazoa, como sugerido por
Holland (1998) (ns 1, 2, 3 e 4), com os ns 5 e 6 (em vermelho) sendo sugeridos tambm como grandes transies
na evoluo animal. 1. Origem da multicelularidade; 2. Origem das duas camadas germinativas (endoderma e
ectoderma), da simetria radial e dos neurnios; 3. Surgimento da terceira camadas germinativa (mesoderma), da
simetria bilateral, de cordo nervoso axial e de tubo digestrio completo; 4. Mudanas associadas linhagem
Deuterostomia; 5. Mudanas associadas linhagem Ecdysozoa; 6. Mudanas associadas linhagem
Lophotrochozoa.

questes que possam se relacionar filogenia animal sero discutidos aqui, seguindo a
aproximao sugerida por Holland (1998). De acordo com este autor, seguindo a filogenia animal
apresentada no captulo II (Fig. 2.6), em vrios momentos da histria evolutiva do grupo

3.1 Origem da multicelularidade e processos associados: os Metazoa

ocorreram mudanas radicais nos mecanismos de desenvolvimento, s quais ele reconhece como
maiores transies na evoluo animal. Deste modo, Holland (1998) reconhece seis eventos de tal
natureza na linhagem que leva aos seres humanos: (i) a origem da multicelularidade, (ii) a origem

A primeira grande transio corresponde origem dos Metazoa e, desta maneira,

de duas camadas germinativas e da simetria radial, (iii) a origem de trs camadas germinativas e

da multicelularidade. Acredita-se que uma srie de mecanismos celulares e desenvolvimentais

da simetria bilateral, (iv) a inverso do eixo dorsiventral, (v) a origem dos vertebrados e (vi) a

estejam provavelmente envolvidos, tais como o surgimento de camadas celulares, molculas de

origem dos gnatostomados. Este autor acredita que mudanas genticas estejam por trs desses

adeso celular e padres de diferenciao controlados espacialmente (HOLLAND, 1998).

Molculas necessrias para estas funes celulares incluem caderinas, componentes de matriz

80

81

extracelular, colgeno, integrinas e fatores de transcrio envolvidos na especificao dos tipos

durante a formao dos olhos em alguns bilatrios (PICHAUD; DESPLAN, 2002) e na

celulares distintos. Pode-se presumir que todos eles se apresentem nas esponjas (e em todos os

diferenciao da regio mdia cerebral em cordados (TAKAHASHI; HOLLAND, 2004). Um

outros animais), mas no em grupos no-animais (HOLAND, 1998).

outro gene envolvido na diferenciao de estruturas sensoriais em bilatrios, sine oculis (so) da

Diversas seqncias, representando tais molculas, foram clonadas em esponjas,

incluindo um tipo de colgeno, um de lecitina do tipo S (componente de matriz extracelular

famlia Six, foi encontrado em diversos grupos de metazorios basais, incluindo as trs classes de
esponjas (BEBENEK et al., 2004).

importante na adeso entre as clulas) e um de integrina (PANCER et al., 1997 apud HOLLAND,

Desta maneira, uma srie de genes anteriormente considerados responsveis pela

1998). Uma grande diversidade de seqncias contendo homeobox j havia sido obtida em

determinao de algumas estruturas morfolgicas em bilatrios (contendo clulas nervosas e

esponjas na metade da dcada de 1990. Entretanto, a maioria delas, talvez todas, pertence a

musculares) so encontrados nas esponjas, destitudas destas caractersticas, sugerindo que estas

classes que nos outros animais esto associadas primeiramente a papis de diferenciao celular e

seqncias no so os causadores ou os principais responsveis pelo desenvolvimento dos

no na padronizao espacial (genes Hox) (HOLLAND, 1998). Estas pesquisas continuaram

atributos em questo.

fornecendo outras seqncias deste tipo (p. ex., MANUEL; LE PARCO, 2000; WIENS et al.,
2003; PIATIGORSKY; KOZMIK, 2004).
Apesar

de

vrias

seqncias

Outro fato digno de nota se refere aos diversos sistemas de transduo de sinais
que caracterizam os metazorios mais complexos. As esponjas parecem bem equipadas,

de

molculas

envolvidas

nos

processos

possuindo possivelmente todas as vias de sinalizao importantes no desenvolvimento

desenvolvimentais estarem sendo obtidas para as esponjas e de sua classificao em alguma

(Hedgehog (Hg), wingless (Wnt), transforming growth factor- (TGF-), receptor tyrosine kinase

famlia de genes realizvel (como POU, Pax, Cad, Em, Msx ou NK-2), estudos de suas funes

(RTK), Notch, quinase Janus (JAK)/transmissor de sinal e ativador de transcrio (STAT), assim

especficas so virtualmente inexistentes (MANUEL; LE PARCO, 2000; WIENS et al., 2003).

como as vias de hormnios nucleares) (SILVA; SOMMER, 2003), indicando que a origem destas

Por outro lado, muito interessante a ocorrncia de determinados genes em esponjas,

cascatas de interaes moleculares antecede a origem dos Metazoa, como fica evidenciado pela

normalmente considerados envolvidos na formao de estruturas ausentes nestes organismos.

presena de, pelo menos a via RTK nos fungos (WILKINS, 2002), que, como visto no captulo

Manuel e Le Parco (2000), por exemplo, encontraram oito seqncias de genes contendo

anterior, esto intimamente relacionados aos animais, podendo representar seu grupo-irmo.

homeobox, cinco dos quais parecem estar relacionados famlia NK-2, presente em cnidrios e

No caso dos genes Hox, considerados os responsveis pela padronizao dos eixos

bilatrios. Nos bilatrios, estes genes so expressos na diferenciao de clulas musculares da

corporais durante o desenvolvimento dos metazorios, aparentemente uma nica seqncia est

faringe (C. elegans) e clulas musculares do corao (Drosophila e vertebrados) (MANUEL; LE

presente nas esponjas, com o cluster tendo surgido, desta maneira, provavelmente aps a

PARCO, 2000). As anlises filogenticas para estas seqncias confirmam uma posio basal

separao das esponjas em relao ao ramo dos Eumetazoa (FINNERTY; MARTINDALE,

para as esponjas (representadas pelo txon Calcarea).

1998).

Outro caso em que genes obtidos nas esponjas, mas normalmente envolvidos no

evidente que diversas molculas envolvidas nos processos desenvolvimentais

desenvolvimento de estruturas ausentes nelas, corresponde a pelo menos um representante da

indispensveis para gerar organismos multicelulares esto presentes nas esponjas. Mas, do

famlia Pax. Estes genes esto envolvidos em diversos processos desenvolvimentais nos

mesmo modo, que expressos durante a formao de determinada caracterstica ausente nas

eucariotos mais derivados (PIATIGORSKY; KOZMIK, 2004). Nas esponjas um possvel

esponjas, so encontrados nestes organismos, a busca por seqncias envolvidas nos processos

ortlogo do subgrupo Pax2/5/8 foi encontrado, indicando que ele possa ser ancestral dentro da

que tiveram origem junto ao surgimento dos Metazoa em grupos externos, como sugerido por

famlia (HOSHIYAMA et al., 1998 apud PICHAUD; DESPLAN, 2002) e sua origem anterior

Holland (1998), pode fornecer resultados surpreendentes.

quela dos Metazoa. A expresso de representantes do subgrupo Pax2/5/8 pode ser observada
82

83

3.2 Origem de duas camadas germinativas, eixos de simetria definidos, estruturas repetidas

Hydra, de que estes genes desempenhem um papel importante na especificao axial e/ou

e dos neurnios: os Eumetazoa

distino das camadas germinativas (SCHUMMER et al., 1992 apud HOLLAND, 1998).
Os genes Cnox so referidos simplesmente como Hox de cnidrios.
Conseqentemente a origem do cluster de genes Hox antecede o ancestral comum dos cnidrios e

A segunda maior transio na rvore metazoria (Fig. 3.1) corresponde ao

triploblsticos, mas ps-data a separao entre esponjas e eumetazorios como visto acima.

surgimento dos Eumetazoa. Uma srie de estruturas morfolgicas aparecem pela primeira vez nos

Anlises filogenticas de genes Cnox e Hox, realizadas por Kuhn et al. (1996 apud HOLLAND,

Metazoa: as duas camadas germinativas (endoderma e ectoderma), os eixos de simetria (oral-

1998), concluram que todos os Cnox no so diretamente equivalentes a genes Hox particulares

aboral, nos cnidrios e ctenforos; antero-posterior e dorsiventral nos bilatrios) e os neurnios

de bilatrios. Ao invs disto, o ancestral comum de cnidrios e triploblsticos possua um nico

(HOLLAND, 1998). No caso das clulas nervosas, espera-se que genes para neurotransmissores,

gene precursor Cnox/Hox que se diversificou por duplicaes gnicas independentes nas duas

seus receptores e canais de on tenham sido requeridos e muitos deles, realmente, j se encontram

linhagens. Holland (1998) reanalizou os dados de Kuhn e colaboradores, concluindo que talvez

presentes neste n e at pr-datam a origem dos Metazoa (ERWIN, 1993 apud HOLLAND,

dois precursores possam ter existido. Os genes Hox de cnidrios tm sido agrupados nas classes

1998).

anterior e posterior, com nenhum gene da classe intermediria tendo sido descrito ainda
Ball et al. (2002) detectaram quatro genes Pax no coral Acropora millepora:

PaxA, B, C e D. De acordo com suas anlises filogenticas, PaxD agrupa-se aos Pax-3/7, PaxA

(FINNERTY; MARTINDALE, 1998). Finnerty et al. (2004) acreditam que trs genes Hox
estavam presentes no ancestral comum a cnidrios e bilatrios.

ao gene poxneuro de Drosophila, que no apresenta aparentemente um semelhante em

No que diz respeito questo da simetria, Finnerty et al. (2004) demonstraram que

vertebrados. O gene PaxB agrupara-se classe de genes Pax-2/5/8, tambm presente em esponjas

Nematostella vectensis, uma anmona apresentando claramente simetria bilateral, possui padres

como visto acima. PaxC representa o caso mais complicado de todos, embora possa representar

de expresso gnica muito similares queles demonstrados pelos integrantes do clado Bilateria,

um ortlogo da classe Pax-4/6. Consistente com esta perspectiva que PaxC expresso em

durante a determinao de sua simetria bilateral. Vrios genes Hox so expressos de modo no

neurnios presuntivos durante o desenvolvimento inicial do coral.

muito determinado ao longo de seu eixo primrio (oral-aboral) e o fator de crescimento de

No caso das outras inovaes (controle preciso da forma, de repetio e origem

transformao- decapentaplegic (dpp) expressado de modo assimtrico em seu eixo corporal

das camadas germinativas) mais difcil prever quais genes seriam necessrios, uma vez que

secundrio (aquele que forma um ngulo reto em relao ao primeiro eixo). Este padro muito

estes caracteres foram estudados primeiramente nos bilatrios triploblsticos mais que nos

similar, segundo estes autores, quele apresentado pelos bilatrios. Os autores concluem que o

diploblsticos radialmente simtricos (HOLLAND, 1998). Por outro lado, cnidrios das classes

ancestral de cnidrios e bilatrios apresentava simetria bilateral.

Anthozoa, Scyphozoa e Hydrozoa possuem genes homeobox intimamente relacionados em sua

Vrios outros genes da famlia Hox esto presentes em Nematostella (Gsx, Evx,

seqncia protica deduzida aos genes Hox de cordados, artrpodes e nematdeos (HOLLAND,

Mox e Gbx) (BANERJEE-BASU; BAXEVANIS 2001 apud FINNERTY et al., 2004) e uma

1998). Para os Ctenophora, at o momento, no foram descritos genes do tipo Hox (YAMADA;

grande quantidade de genes homlogos a diversos outros genes contendo homeobox, envolvidos

MARTINDALE, 2002), embora Anderson et al. (1998) digam que uma de suas seqncias

na padronizao espacial nos triploblsticos, foram clonados em cnidrios. Estes genes incluem

obtidas para um mixozorio seja semelhante a um Hox de Beroe ovata, um ctenforo.

os homeobox das classes Evx e Emx. O primeiro foi clonado no coral Acropora formosa

Comparaes entre espcies de cnidrios sugerem que existem pelo menos cinco

(MILLER; MILES, 1993 apud HOLLAND, 1998), onde foi demonstrado como estando ligado

genes semelhantes a Hox, com base nas anlises de suas seqncias. Eles so denominados genes

fisicamente a um gene Cnox. Um gene Emx em Hydractinia foi clonado por Mokady

Cnox (Cnox-1 a Cnox-5). Existem algumas evidncias, a partir de estudos de regenerao com

(comunicao pessoal apud HOLLAND, 1998). Em vertebrados, os genes Evx exercem papis na

84

85

padronizao da parte posterior do eixo corporal, enquanto que o gene Emx, em cordados e em

Um resultado interessante obtido por Marcellini et al. (2003) a induo de

mesoderma, pelo ortlogo do gene do fator de transcrio Brachyury presente em Hydra, nos

artrpodes, tem um papel na seo anterior.

Um outro grupo de molculas amplamente difundido entre os eumetazorios, mas

animal caps de Xenopus. Apesar de esta induo ser menor em capacidade que os ortlogos de

ausente nas esponjas, o da famlia de receptores nucleares (ESCRIVA et al., 1997 apud BALL

outros bilatrios, este um fato que chama a ateno, uma vez que Hydra um organismo

et al., 2002), que pode ser dividida em seis subfamlias. Estudos anterioes haviam identificado

diploblstico.

produtos pertencentes aparentemente a trs destas classes: COUP-TF, RXR e FTZ-F1. Os dados

Estudos com ctenforos para a anlise da expresso de determinadas molculas

de Escriva et al. (1997 apud BALL et al., 2002) para Acropora sugerem que o ancestral comum

durante o desenvolvimento ainda so escassos. Yamada e Martindale (2002) registraram a

de cnidrios e do resto dos metazorios possua pelo menos trs genes de receptores nucleares, os

ocorrncia do grupo Brain Factor 1 (BF-1) em Mnemiopsis leidyi. Este o metazorio mais

quais originaram em ambas linhagens as classes de receptores Tailless, COUP-TF e HNF4. A

basal a apresentar um gene da classe forkhead. Ortlogos deste gene so expressos na regio

presena de RXR no cubozorio Tripedalia indica que este gene tambm estava presente no

anterior de Drosophila e de Caenorhabditis, assim como na regio cerebral anterior dos

ancestral comum. Dos sete genes de Acropora analisados filogeneticamente, cinco esto

cordados. No ctenforo, entretanto, o ortlogo CtenoBF-1 expresso transitoriamente ao redor da

presentes na subfamlia 2 de receptores nucleares, junto aos grupos tailless (1), COUPTF (1) e

boca e em regies discretas dos tentculos, mas no no rgo apical, como esperado pelos

TR2/4 (3). Os outros dois so mais difceis de relacionar. Uma caracterstica interessante a

autores. O domnio forkhead da seqncia presente no ctenforo apresenta 70% de semelhana

presena de um gene do tipo even-skipped ligado fisicamente a um gene do tipo Hox em

em relao s dos cordados, maior que a semelhana com Drosophila. A anlise filogentica

Acropora (MILLER; MILES, 1993 apud BALL et al., 2002) assim como ocorre em vertebrados

identificou o ortlogo do ctenforo como o ramo mais basal da subclasse G (classe 7) da classe

(FAIELLA et al., 1991 apud BALL et al., 2002). Este padro tambm foi observado em

de genes BF-1. No foram encontrados genes forkhead em esponjas. Nos cnidrios existem pelo

Nematostella (FINNERTY; MARTINDALE, 1999 apud BALL et al., 2002). Os genes dos corais

menos trs destes genes, mas somente um deles foi caracterizado em detalhe, como representante

normalmente so mais semelhantes aos seus ortlogos em cordados do que em ecdisozorios

da classe 1 (MARTINEZ et al., 1997 apud YAMADA; MARTINDALE, 2002).

(como artrpodes e nematdeos) e as distncias comparadas mostraram que as diferenas das

seqncias entre corais/humanos so menores que moscas/humanos. Outra surpresa que genes
anteriormente considerados como estando presentes somente em vertebrados ocorrem em

3.3 Surgimento de uma terceira camada germinativa, da simetria bilateral, consolidao do

Acropora. Desta maneira, a perda gnica em Drosophila e Caenorhabditis mais extensa do que

sistema nervoso num cordo axial centralizado e origem de um tubo digestrio completo: os

se acreditava anteriormente.

Bilateria

De acordo com Wilkins (2002), Existem algumas semelhanas marcantes entre os

cnidrios e os bilatrios, no somente no inventrio gentico, mas na sua utilizao durante o
desenvolvimento. Existem evidncias de que a via de sinalizao Wnt exerce um papel

A terceira grande transio corresponde tambm origem da maioria dos planos

fundamental na padronizao antero-posterior da cabea de Hydra, algo comparvel o

corporais, ou filos, animais. Este evento, conhecido pelo nome de exploso cambriana, representa

envolvimento de WNTs no desenvolvimento da cabea e estabelecimento do eixo antero-

um perodo muito posterior poca em que ocorreu a maior criao de novos tipos gnicos, a

posterior em vertebrados. Prudhomme et al. (2002) realizaram anlises filogenticas para os

qual antecede a separao entre esponjas e eumetazorios (WILKINS, 2002). Conseqentemente,

genes desta famlia, com a nica seqncia encontrada para cnidrios (Wnt3) estando presente

o aumento do nmero de planos corporais no parece ter sido causado por uma adio

somente em cordados.

correspondente de novos genes. O repertrio gentico das esponjas e dos cnidrios fortalece a
86

87

idia de que os genes atribudos a processos desenvolvimentais importantes na formao dos

planos corporais dos bilatrios j estavam presentes nestes dois clados basais (WILKINS, 2002).

A parte posterior do cluster Hox a que contm nmeros muito variados de genes
nas diferentes espcies, de um (Abd-B) em Drosophila a seis no anfioxo, o que evidencia a

Os Hox so os genes desenvolvimentais mais estudados em bilatrios e que se tem

flexibilidades desta classe (BALAVOINE et al., 2002). Na maioria dos protostmios, dois genes

maior conhecimento para um grande nmero de filos. Por serem expressos durante a

posteriores foram encontrados, enquanto que nos deuterostmios, pelo menos trs genes esto

padronizao de ectoderma e neuroectoderma em diversos grupos (tais como cordados,

presentes. Entretanto, somente dois clusters de genes Hox foram seqenciados completamente

artrpodes, nematdeos e aneldeos), acredita-se que seu papel fundamental e original em

(Drosophila e C. elegans), alm do que os genes posteriores so notavelmente difceis de

bilatrios foi o de especificar estas regies (HOLLAND, 1998). Nos cordados, sua expresso nos

seqenciar utilizando os primers de PCR degenerados clssicos. No fcil inferir a homologia

tecidos mesodrmicos considerada como tendo evoludo posteriormente (HOLLAND;

entre esses genes posteriores ao longo dos bilatrios, embora divises bem claras possam ser

GARCIA-FERNNDEZ, 1996 apud HOLLAND, 1998).

sugeridas dentro de ecdisozorios e lofotrocozorios (BALAVOINE et al., 2002).

Porm, o papel mais importante dos Hox atribudo padronizao do eixo

Balavoine et al (2002) concluem que pelo menos sete genes Hox (cinco anteriores,

antero-posterior de bilatrios (BALAVOINE et al., 2002). Deste modo, um grande esforo tem

um central e um posterior) estavam presentes no cluster do ancestral bilatrio. Porm, levando em

sido devotado para entender a evoluo destes genes, acreditando-se que a partir desta elucidao

considerao que a maioria das espcies apresenta pelo menos dez genes, os autores no

se possa resolver como evoluram os diferentes planos corporais metazorios (DE ROSA et al.,

descartam que este possa ser o nmero ancestral, seno maior.

1999). A partir de anlises filogenticas e da constatao de motivos conservados, de Rosa et al.

O peptdeo Ubd-A constitudo de um centro de resduos bem conservados

(1999) detectaram um grande nmero de genes Hox presentes at o momento somente em

localizado na extremidade carbxi-terminal dos homeodomneos nos genes Ubx e abd-A em

bilatrios: labial (lab)/Hox1, proboscipedia (pb)/Hox2, zerknullt (zen)/Hox3, Deformed

artrpodes, assim como nos genes lofotrocozorios lox2 e lox4. Somente o nemertneo

(Dfd)/Hox4 e Sex combs reduced (Scr)/Hox5.

examinado no apresenta, mas os autores acreditam que a busca no foi exaustiva o bastante. Este

O cluster Hox do bilatrio ancestral continha provavelmente cinco genes da classe

peptdeo pode ter-se originado aps a separao entre protostmios e deuterostmios num gene

anterior (Hox1-Hox5), com diversos casos de perdas e duplicaes tendo ocorrido

central e ter sofrido duplicao independente nas linhagens de ecdisozorios e lofotrocozorios,

independentemente (BALAVOINE et al., 2002). No caso da classe central, geralmente so

ou ter sido perdido nos deuterostmios (BALAVOINE et al., 2002). Deste modo, podem

encontrados trs representantes nos deuterostmios e quatro na maioria dos protostmios. Porm,

representar sinapomorfias dos protostmios.

as relaes de ortologia entre filos distantes muito menos clara que na parte anterior. As

Atravs de anlises de genes Hox, os Acoela so corroborados como bilatrios

seqncias dos homeodomneos das partes centrais so geralmente muito semelhantes entre si,

basais (BAGU et al., 2001; BAGU; RIUTORT, 2004). De acordo com Bagu e Riutort

com a construo de rvores entre esses genes quase sempre fornecendo pouqussima resoluo.

(2004), quatro genes Hox foram identificados nestes animais: um representante do grupo anterior,

Na maioria das vezes, a presena de parapeptdeos que permite a delineao das relaes de

um do grupo 3, um do grupo intermedirio e outro do grupo posterior, enquanto que no caso dos

ortologia especfica dos ecdisozorios e lofotrocozorios. De acordo com estas relaes, o

ParaHox, um do grupo dos genes 3 e outro dos posteriores foram encontrados. Os ParaHox so

ancestral dos protostmios j apresentava pelo menos dois genes centrais (BALAVOINE et al.,

dos tipos Xlox e Cad. No primeiro caso, os genes Hox dos acelos so mais semelhantes aos dos

2002). Dentro dos deuterostmios, os autores sugerem que o ancestral j deveria apresentar trs,

bilatrios que aos dos cnidrios, mas no apresentam sinais ou seqncias caractersticas de

uma vez que este o nmero normal nesse txon. Porm, as seqncias no retiveram qualquer

lofotrocozorios ou ecdisozorios. Os autores falam que conjuntos semelhantes de genes do

trao dessa origem ancestral.

cluster Hox foram obtidos para espcies distantes de acelos e, mais importante, para acelos e
nemertodermatdeos, sustentando a posio basal entre os Bilateria deste grupo tambm.
88

89

Os enigmticos mixozorios tambm foram sugeridos como integrantes basais de

numa banda de endoderma (BROOKE et al., 1998 apud HOLLAND, 1998), o que se verificou

Bilateria, alm dos acelos e nemertodermatdeos, por Anderson et al. (1998), que encontraram

tambm para os correspondentes de hirudneos. Holland (1998) suspeita que esta conservao em

genes da classe Hox tpicos de bilatrios nesses animais. Estes autores encontraram pelo menos

grupos to distintos indique que o gene Xlox de um ancestral triploblstico tambm tinha a funo

quatro genes Hox nos mixozorios (foram estudadas duas espcies). Os genes Myx-1-3 obtidos

de padronizao da poro mediana de um tubo digestrio completo.

apresentaram semelhana com as seqncias de consenso de paralogia dos grupos 4, 5, 6 ou 7.

Genes Cdx so expressos na regio posterior do endoderma e no ectoderma do

Myx-4 foi isolado somente de uma das espcies, Tetracapsula bryozoides, e pertence ao grupo

tubo digestrio posterior em Drosophila, vertebrados e anfioxo. Desta maneira, este gene parece

parlogo Hox-10, mais derivado, at agora descrito somente para cordados. Nenhuma das

ter tido uma funo na formao da extremidade posterior do tubo digestrio, prximo ao nus

seqncias dos mixozorios apresentou qualquer semelhana particular s seqncias dos genes

num ancestral triploblstico, de acordo com Holland (1998).

Cnox de cnidrios, grupo a que so normalmente relacionados quando classificados em Metazoa.

Uma outra famlia de genes razoavelmente bem estuda em bilatrios a dos genes

Buscas nas bases de dados realizadas pelos autores demonstraram que as seqncias dos trs

Pax. Apesar da grande diversidade morfolgica dos sistemas visuais no reino animal, estudos

primeiros genes so mais semelhantes a genes de origem nos cordados, enquanto que a seqncia

preliminares mostrando que mecanismos desenvolvimentais semelhantes observados durante a

mais parecida de Myx-4 a do ctenforo B. ovata.

formao dos mais diferentes olhos sugeriram que tais rgos sensoriais tinham uma ancestral

O cluster ParaHox foi inicialmente descrito para cefalocordados, mas parecem

comum (GEHRING; IKEO, 1999 apud PIATIGORSKY; KOZMIK, 2004). Isto foi resultado da

estar amplamente difundidos entre os bilatrios, de modo geral (BROOK et al., 1998 apud

identificao de disfunes no sistema visual de Drosophila, humanos e de camundongos pela

FINNERTY; MARTINDALE, 1998). No anfioxo, este cluster apresenta trs genes intimamente

mutao do gene Pax6. Diversos experimentos indicaram que este mesmo gene presente numa

relacionados aos genes Hox: um AmphiCdx, um membro de caudal, ou famlia Cdx; um

grande diversidade de txons (moluscos, platelmintes, nemertneos, tunicados e cefalocordados,

AmphiGsx, membro da famlia Gsx; e AmphiXlox, um membro da famlia de genes Xlox. A

alm dos supracitados) poderia gerar olhos ectpicos em Drosophila (PIATIGORSKY;

primeira e terceira famlias esto bem representadas em deuterostmios e protostmios, mas a

KOZMIK, 2004). Alm desta potencial homologia, Pax6 foi apontado como um gene de

segunda s encontrada em camundongos. Anlises filogenticas demonstraram que o

controle mestre do desenvolvimento do olho, estando num nvel superior em uma espcie de

AmphiCdx mais relacionado aos genes Hox posteriores, que o AmphiXlox est relacionado ao

hierarquia entre os genes expressos nas vias de formao dos olhos (GEHRING; IKEO, 1999

grupo parlogo 3 de genes Hox (tais como o gene zen em Drosophila) e que AmphiGsx est mais

apud PIATIGORSKY; KOZMIK, 2004). Entretanto, esta idia no se sustenta quando se

relacionado aos genes Hox anteriores. A ordem desses genes no cluster ParaHox corresponde

considera que diversos outros fatores de transcrio (twin of eyeless, sine oculis, optix, ayes

quela apresentada por seus genes relacionados no cluster Hox. Alm disto, sua colinearidade

absent, dachshund, eye gone e teashirt) tambm induzem olhos ectpicos e muitos dos membros

parece estar representada na expresso ao longo do eixo ntero-posterior do embrio em

envolvidos na cascata de fatores de transcrio do desenvolvimento do olho, incluindo Pax6,

desenvolvimento. Brook et al. (1998 apud FINNERTY; MARTINDALE, 1998) sugerem que

tambm so expressos no desenvolvimento de outros tecidos (HANSON, 2001 apud

ambos os clusteres surgem por duplicao a partir de um cluster ProtoHox.

PIATIGORSKY; KOZMIK, 2004).

Genes Xlox e Cdx foram clonados a partir de diversos filos triploblsticos,

Um dos genes citados acima, sine oculis da famlia Six, foram descritos nos trs

incluindo cordados, artrpodes, nematdeos e aneldeos, no tendo sido encontrados em cnidrios

grandes grupos de bilatrios (BEBENEK et al., 2004). Seqncias homlogas foram detectadas

(BROOK et al., 1998 apud HOLLAND, 1998).

numa espcie de poliqueta (ARENDT et al., 2002 apud BEBENEK et al., 2004) e numa planria

Xlox foi identificado inicialmente em Xenopus (Vertebrata), com sua expresso

(PINEDA et al., 2000 apud BEBENEK et al., 2004), onde se mostrou importante no

situada no endoderma deste anfbio. Seu ortlogo em anfioxo (AmphiXlox) tambm expresso

desenvolvimento dos olhos. Nos vertebrados, os ortlogos de so esto envolvidos num grande

90

91

nmero de processos desenvolvimentais, incluindo desenvolvimento de rgos sensoriais, mas

mensageiros chd so introduzidos em embries de Drosophila, eles so capazes de induzir

no exercem um papel-chave no desenvolvimento dos olhos per se.

ventralizao, do mesmo modo que sog, ao ser introduzido em Xenopus, capaz de induzir

Uma outra molcula consideravelmente difundida entre os bilatrios o fator de

dorsalizao (DE ROBERTIS; SASAI, 1996).

transcrio Brachyury (MARCELLINI et al., 2003). De acordo com estes autores, um consenso

Os padres de expresso de chd em vertebrados e sog em drosfila, quando

tem emergido a respeito da expresso de Brachyury no blastporo e em subconjuntos de clulas

comparados, sugerem invero de um em relao ao outro. De modo semelhante ao que ocorre

mesodrmicas na maioria dos metazorios (TECHNAU, 2001 apud). Mas diferentemente de

com chd e sog, decapentaplegic (Dpp) expresso na regio dorsal de Drosophila e apresenta

outras famlias de genes conservados, o domnio de expresso desta molcula apresenta grande

grandes semelhanas com as seqncias de Bmp-4, que expressado ventralmente em Xenopus

variabilidade em diferentes filos, sendo expresso em diferentes regies dos embries dos

(DE ROBERTIS; SASAI, 1996). Dpp capaz de induzir a regio ventral em Xenopus, do mesmo

diferentes filos. A expresso pode-se dar no mesoderma, no endoderma ou no ectoderma,

modo que Bmp-4 induz regionalizao dorsal em Drosophila. As molculas expressas na regio

dependendo do filo. Estes autores testaram a expresso de diferentes ortlogos desta seqncia

do sistema nervoso (chd dorsalmente em Xenopus e Dpp ventralmente em Drosophila) so

em animal caps de Xenopus. Eles observaram que todos os ortlogos analisados induziram

capazes de antagonizar a expresso das molculas expressas opostamente (Dpp dorsalmente em

msculo estriado nessas estruturas numa maneira dependente da concentrao do fator.

Drosophila e Bmp-4 ventralmente em Xenopus), de modo que De Robertis e Sasai (1996)

Anlises filogenticas de seqncias de genes da famlia Wnt foram analisadas por

concluram que a padronizao do eixo dorsiventral em Drosophila e Xenopus dependente de

Prudhomme et al. (2002), que constataram a presena de 19 representantes desses genes em

um sistema de sinais extracelulares antagonsticos fornecidos por dpp/Bmp-4 e sog/chd. Os

humanos, 7 em Drosophila e 5 em C. elegans. A partir destas anlises, eles encontraram 12

autores concluem que este mecanismo homlogo nas duas espcies e que deveria estar presente

subfamlias. Oito delas apresentam representantes tanto em deuterostmios quanto em

em seu ltimo ancestral, o ancestral dos Bilateria.

protostmios, de modo que j deviam estar presentes no ancestral comum aos bilatrios. E uma

Quanto a anlises filogenticas de seqncias de genes expressos durante o

est presente em cnidrios e cordados (anfioxo e humano), de modo que deveria estar tambm

desenvolvimento e que possam ser utilizados para se inferir relaes filogenticas, Wnt7 e Wnt10

presente neste ancestral. Os autores verificaram perda de uma a duas subfamlias desta famlia em

sustentam o clado Deuterostomia (representados por anfioxo, ourio e humano) dentro de

ecdisozorios (moscas e nematdeos).

Bilateria (PRUDHOMME et al., 2002).

Os genes Hox estudados em pelo menos um representante de todos os grandes
grupos de deuterostmios. No cluster Hox destes animais, os genes da regio anterior apresentam
maior resistncia a mudanas que aqueles da regio posterior (GARCIA-FERNNDEZ et al.,

3.4 Inverso dos sistemas de padronizao dorsiventral: os Deuterostomia

2001). Nos tunicados, embora a obteno de genes Hox tenha sido extremamente complicada
inicialmente, atualmente 5 destes genes parecem estar presentes em Ciona intestinales (DI
Este n pode no corresponder a uma grande mudana na evoluo dos processos

GREGORIO et al., 1995 apud HOLLAND; GARCIA-FERNNDEZ, 1996). Esto presentes

desenvolvimentais entre metazorios, uma vez que nenhuma mudana dramtica aparentemente

representantes dos grupos anterior, mediano e posterior, mas suas seqncias so altamente

ocorre nestes animais. Por outro lado, parece haver grande rearranjo e inverso de mecanismos j

divergentes, de modo que sua atribuio a ortlogos de vertebrados so muito difceis. No

existentes envolvidos na padronizao do eixo dorsiventral (HOLLAND, 1998).

anfioxo esto presentes 14 genes Hox (GARCIA-FERNNDEZ et al., 2001). Garcia-Fernndez

As protenas cordina (chd) e sog so expressas nas regies onde se forma o cordo

et al. (2001) sugerem que o ancestral de cefalocordados e vertebrados possua 13 genes Hox. O

nervoso em Xenopus (dorsal) e Drosophila (ventral), respectivamente. Quando RNAs

genoma das feiticeiras caracterizado por possuir 4 clusters Hox como os outros vertebrados,

92

93

mas as anlises preliminares de lampreias indicaram a presena de 3 clusters, com as

Dentro de Ecdysozoa esto dois dos organismos mais estudados pela biologia do

possibilidades de 2 ou 4 no podendo ser rejeitadas (HOLLAND; GARCIA-FERNNDEZ,

desenvolvimento: a mosca Drosophila melanogaster e o nematdeo Caenorhabditis elegans.

1996). Desta maneira, o cluster de genes Hox tambm sofreu quadruplicao, confirmando a

Porm, os escalidforos e nematomorfos ainda no foram exaustivamente estudados.

quadruplicao que ocorreu no genoma dos vertebrados (HOLLAND, 1998).

Apesar da existncia de uma nica sinapomorfia no nvel morfolgico, a

Pendleton et al. (1993 apud HOLLAND; GARCIA-FERNNDEZ, 1996)

realizao de muda, estudos de biologia do desenvolvimento tm sido importantes para a

encontraram 9 fragmentos de genes Hox em hemicordados. Saccoglossus (Enteropneusta) reteve

aceitao ou refutao da hiptese Ecdysozoa. Um exemplo disto o trabalho de de Rosa et al.

representantes dos grupos anterior, mediano e posterior. Trs destes, na regio anterior, puderam

(1999) que, com base nas seqncias conservadas dentro e flanqueando a regio do

ser identificados como ortlogos potenciais dos grupos 1, 2 e 3 dos mamferos. Cinco derivam

homeodomnio de genes Hox, estes autores agruparam genes Hox centrais de priapuldeos ao

dos medianos e 1 dos posteriores (relacionado a Abd-B).

gene Ultrabithorax (Ubx), que s havia sido descrito em artrpodes e onicforos. Um dos genes

No que tange s relaes entre os trs grandes grupos de cordados, Takahashi e

posteriores do priapuldeo e um dos genes seqenciados para C. elegans so ortlogos ao

Holland (2004) obtiveram seqncias do homeodomno do gene Dmbx. Estes autores verificaram

Abdominal-B de artrpodes (Abd-B). Anlises filogenticas das seqncias do homeodomnio

que esta seqncia altamente conservada entre anfioxo e humanos (91%), enquanto que o de

sustentam esta relao. A identificao de genes Hox que so compartilhados por alguns, mas

Ciona bastante divergente (78.3%). Os autores realizaram buscas no Genbank de possveis

no por todos os filos protostmios, constitui evidncia molecular independente para a separao

seqncias de Dmbx em invertebrados, encontrando um gene comparvel somente em Hydra

dos protostmios em dois grandes clados: Lophotrochozoa e Ecdysozoa. Algo interessante dentro

vulgaris, apresentando 71.1% de similaridade na regio do homeodomnio. Neste hidrozorio, o

dos Ecdysozoa a perda de seis genes Hox (a partir de um total estimado de 10) no genoma de C.

gene Dmbx expresso na diferenciao do disco basal. As anlises filogenticas incluindo a

elegans (FINNERTY; MARTINDALE, 1998).

seqncia deste gene para Hydra (como grupo-externo), ascdia, anfioxo e vertebrados

Das anlises filogenticas das seqncias de representantes da famlia Wnt,

apresentou os vertebrados monofilticos tendo o anfioxo como grupo irmo. A politomia ficou

realizadas por Prudhomme et al. (2002), somente Wnt1, daqueles subgrupos que ocorrem em

entre a seqncia de Hydra, a da ascdia e os notocordados.

todos os trs grandes grupos de bilatrios, sustentam Ecdysozoa.

Embora um grande nmero de trabalhos tenha sido realizado entre os cordados,

Finnerty e Martindale (1998), ao interpretar a evoluo do cluster de genes Hox

hemicordados e equinodermados encontram-se pouco representados, dificultando as comparaes

nos Metazoa, concluram no existir correlao entre este processo e a evoluo no nvel

entre os diferentes grupos deuterostmios, a partir de estudos de biologia do desenvolvimento.

morfolgico. De acordo com estes autores, o ltimo ancestral comum dos protostmios
apresentava provavelmente um nico cluster Hox, consistindo de um nico gene posterior (do
tipo Abdominal-B), 5-6 genes centrais, um ortlogo zen e dois genes anteriores (dos tipos labial e
proboscipedia).

3.5 Ecdysozoa

Ecdysozoa corresponde a um dos trs grandes grupos de Bilateria, mas no parece

3.6 Lophotrochozoa

que tenham passado por grandes mudanas desenvolvimentais. Seu n considerado aqui, devido
sugesto da nova filogenia animal, que considera este um ramo distinto de organismos.

94

95

Dos trs grandes clados bilatrios, como sugerido no captulo anterior (Fig. 2.6),

Durante a organognese de olhos em planria, ocorre a expresso de Pax6 e de

os Lophotrochozoa compreendem a maior diversidade de planos corporais. Entretanto, este grupo

sine oculis (so) (PICHAUD; DESPLAN, 2002). O olho larval do poliqueta Platynereis dumerilii

o que recebeu o menor esforo de pesquisas direcionadas para questes de desenvolvimento

expressa tanto Pax6 quanto So/Six, enquanto que o olho adulto distinto expressa somente So/Six.
Quanto ao valor filogentico de seqncias de genes envolvidos em processos

(HALANYCH; PASSAMANECK, 2001).

No caso de Lophotrochozoa, a identificao de sinapomorfias para todos os

desenvolvimentais, Bebenek et al. (2004) encontraram muita semelhana entre seqncias do

integrantes algo bastante complicado, assim como para os Ecdysozoa. Porm. o trabalho de de

gene so de moluscos (96%) e de equiros (97%) com a de um poliqueta e Prudhomme et al.

Rosa et al. (1999) foi importante ao sugerir sinapomorfias moleculares compartilhadas pelos

(2002) observaram que dos genes da famlia Wnt, somente Wnt1 e Wnt10 sustentam

integrantes desse txon. Dentro de Lophotrochozoa, parece haver uma correspondncia de um

Lophotrochozoa.

para um em comparao ao cluster de genes Hox de Arthropoda, com exceo de Abdominal-A e

Kobayashi et al. (1999) encontrado um gene Hox, DoxC, em diciemdeos, cuja

Ubx em artrpodes e Lox2 e Lox4 nos lofotrocozorios, com todos eles parecendo ter evoludo a

seqncia deduzida de aminocidos do homeodomnio indica-o como membro do grupo mdio

partir de um precursor Abd-A/Ubx. Os autores relatam a identificao de trs genes centrais (do

de genes Hox (ou do tipo Hox). De modo bastante interessante, este gene apresenta um motivo

tipo Antennapedia) conservados, compartilhados pelo braquipode, molusco e poliqueta. Estes

peptdico diagnstico de lofotrocozorios, Lox5. Os autores concluram os diciemdeos so

genes so chamados Lox5, Lox2 e Lox4. De Rosa et al. (1999) descobriram ainda genes

animais triploblsticos reduzidos, devido, talvez, a seu modo de vida parasitrio, e no

posteriores no braquipode e no poliqueta que denominaram grupos ortlogos Post-1 e Post-2,

metazorios basais ou primitivos (KOBAYASHI et al., 1999).

com este ltimo tambm descrito para um nemertneo (LsHox9) (DE ROSA et al., 1999). Lineus
(Nemertini) apresenta pelo menos seis genes Hox, todos em um nico cluster: um do tipo labial,
um do tipo zen, trs genes da classe central, e um gene da classe posterior. Todos eles esto

3.7 Resumo

localizados em um mesmo fragmento (FINNERTY; MARTINDALE, 1998). Os Lophotrochozoa

so caracterizados ento pela presena de Lox5, Lox2, Lox4, Post-1 e Post-2, enquanto que os
Ecdysozoa por Ubx e Abd-B. Estes genes so ainda caractersticos, todos eles, dos protostmios

A disciplina da biologia do desenvolvimento mostra-se como um campo

promissor para estudos comparados e de inferncia filogentica. No entanto, devido ao

(DE ROSA et al., 1999).

Passamaneck e Halanych (2004) realizaram uma busca por genes Hox num

paradigma em que se encontra a evo-devo atualmente, diversos grupos importantes para a

ectoprocto, encontrando seis seqncias destes genes. Embora as anlises filogenticas dessas

compreenso da evoluo dos metazorios ainda intocados (p. ex., Gnathostomulida,

seqncias no tenham-se mostrado muito bem resolvidas, o ortlogo de Post-2 do ectoprocto

Gastrotricha, Cycliophora), ou pouco estudados (p. ex., Ctenophora, Chaetognatha e

formou um grupo monofiltico com os outros genes Post-2, assim como as seqncias Lox5 do

Lophotrochozoa como um todo).

ectoprocto, poliqueta e braquipode. Um motivo encontrado na regio carbxiterminal do Lox5

Este captulo no representa extensa reviso dos estudos de biologia do

do ectoprocto corresponde a uma regio semelhante encontrada em outros lofotrocozorios.

desenvolvimento, mas antes, uma apresentao de questes surgidas a partir da nova filogenia

Seqncias dos tipos Lox2, Lox4 e Post1, caractersticas de lofotrocozorios no foram

animal. Foram discutidos dados dando suporte ou que vo de encontro esta hiptese.

encontradas no ectoprocto, embora isto no seja evidncia de sua ausncia nesses animais. A
presena de ortlogos Post2 e Lox5no ectoprocto suportam sua relao com os lofotrocozorios e

No momento, poucos dados encontram-se disponveis para que se possa obter um

quadro geral da evoluo de molculas, vias e processos envolvidos na evoluo dos Metazoa.

no como uma linhagem basal dos protostmios.

96

97

mtodo de Hennig foi apresentado sob o nome de sistemtica filogentica, mas amplamente

4. DADOS MORFOLGICOS

conhecido nos dias atuais simplesmente como cladstica.

Anteriormente dcada de 1990, as anlises filogenticas dos filos metazorios, e
When looking at data matrices of many computer-

desta maneira sua classificao, eram apresentadas normalmente na forma de cenrios narrativos

generated cladistic analyses of higher animal categories, it becomes

(BRUSCA; BRUSCA, 2003). A dificuldade de se identificar caractersticas homlogas,

clear that the matrices all contain a number of characters that are coded

principalmente nos indivduos adultos, fez com que os zologos se baseassem durante grande

according to the authors concepts of taxa and characters. It can

therefore be questioned how much the many sophisticated statistical

parte do sculo XIX em outros critrios, inspirados pela idia de recapitulao, proposta pelo

analysis of the various trees contribute to our understanding of animal

naturalista alemo Ernst Haeckel, a hiptese popular de que estdios embriolgicos sucessivos

evolution. (NIELSEN, 2001 p. 501)

dos organismos recapitulam sua histria filogentica. Assim, eles procuravam por semelhanas
amplamente distribudas, especialmente nos primeiros estdios desenvolvimentais (ADOUTTE et
al., 1999).

Como bem exposto na citao de Nielsen (2001), acima, as anlises de dados

Este agrupamento altamente intuitivo de espcies e categorias taxonmicas

morfolgicos encontram-se carregadas pelos pr- conceitos de cada pesquisador, de modo que

superiores, com base em semelhanas gerais, deu lugar a uma classificao filogentica baseada

no representam um tipo de anlise completamente objetiva. Mas, por outro lado, elas trazem

em princpios cladsticos nos ltimos anos (NIELSEN et al., 1996). As anlises cladsticas de

uma matriz de dados, possibilitando sua utilizao por outros pesquisadores em pesquisas

dados morfolgicos podem ser realizadas manualmente ou pela utilizao de programas

posteriores.

computacionais de parcimnia numrica (NIELSEN, 2001).

O presente captulo o menos extenso da seo de apresentao dos dados. So

As anlises baseadas em mtodos computacionais so normalmente descritas

analisados aqui, uma srie de trabalhos modernos utilizando, na maior parte dos casos, o mtodo

como mais objetivas, embora sejam anlises objetivas de uma matriz de dados particular,

cladstico de anlise de dados morfolgicos; alguns caracteres moleculares so codificados como

determinada pelo pesquisador (NIELSEN, 2001). Brusca e Brusca (1990) e Meglitsch e Schram

presente/ausente, de modo a serem includos na matriz de dados, junto aos dados morfolgicos.

(1991) foram os primeiros a apresentarem, em seus respectivos livros-texto, cladogramas obtidos

a partir deste tipo de anlise, para os filos animais (NIELSEN et al., 1996).
Ao lidar com categorias taxonmicas superiores, tais como filos, a escolha e
definio de txons, assim como a escolha e codificao de caracteres se tornam uma tarefa

4.1 Histrico

muito difcil. Somente caracteres homlogos e txons monofilticos devem ser introduzidos nas
anlises (NIELSEN, 2001). Na medida em que novos estudos de morfologia, ultraestrutura e
O entomologista alemo Willie Hennig estabeleceu, em meados do sculo

embriologia foram realizados nos ltimos quinze anos, anlises mais abrangentes que as

passado, uma metodologia de classificao dos organismos na qual dois princpios centrais

apresentadas por Brusca e Brusca (1990) e Meglitsch e Schram (1991), em termos de

estavam presentes: (1) somente grupos monofilticos podem ser aceitos e (2) que as relaes

representatividade taxonmica e de caracteres, surgiram. A seguir, apresentada uma tentativa de

entre eles podem ser inferidas atravs do princpio de parsimnia, atravs da avaliao de

sntese das relaes entre os filos animais, baseada numa srie de trabalhos desta natureza:

caracteres avanados compartilhados que sejam supostamente homlogos (NIELSEN, 2001). O

Nielsen et al. (1996), Zrzav et al. (1998), Giribet et al. (2000), Nielsen (2001), Peterson e
Eernisse (2001), Brusca e Brusca (2003) e Glenner et al. (2004). Todos estas publicaes utilizam

98

99

o princpio cladstico de parsimnia [Glenner et al. (2004) empregam ainda um outro mtodo,

Uma posio basal para os Porifera, seguidos por Placozoa e subseqentemente

conhecido como anlise Bayesiana]. Giribet et al. (2000) e Zrzav et al. (2001) analisaram

por Cnidaria, que aparece como grupo irmo de Ctenophora + Bilateria um resultado

somente as relaes entre os filos bilatrios. Referncias a esses trabalhos sero feitas, daqui a

corroborado em todas as anlises, nas quais estes txons so includos (Fig. 4.1).

diante, somente em questes onde eles discordem.

4.2.1.1.1 Porifera
4.2 Classificao dos Animalia

Todas as anlises modernas concordam que Porifera representa o clado mais

Os Animalia so definidos pelo agrupamento entre Choanoflagellata e animais
pluricelulares, ou Metazoa, onde o primeiro txon representa o grupo irmo do ltimo

primitivo dentro de Metazoa. A monofilia das esponjas sugerida pela presena de um sistema
aqfero,

cmaras

formadas

pelos

colares

dos

coancitos

uma

embriogenia

(HALANYCH, 2004). Este clado sustentado pela presena de coancitos com microvilos nocontrteis, uma sinapomorfia compartilhada com os Porifera (NIELSEN et al., 1996; ZRZAV et
al., 1998; NIELSEN, 2001; PETERSON; EERNISSE, 2001; BRUSCA; BRUSCA, 2003).

4.2.1 Metazoa

Os Metazoa so apresentados como um grupo monofiltico em todas as anlises

filogenticas modernas de dados morfolgicos. Uma srie de sinapomorfias caracteriza os
Metazoa: multicelularidade, epitlio epidrmico contendo junes septadas ou tights, presena
de colgeno no corpo, presena de clivagem nos processos embrionrios (com o padro radial
codificado como plesiomrfico) e presena de espermatozides.

Figura 4.1: Relaes filogenticas entre os clados basais de Metazoa, como sugerido por todas as anlises de dados
morfolgicos discutidas neste captulo. 1. Metazoa, 2. Epitheliozoa, 3. Eumetazoa e 4. Acrosomata.

4.2.1.1 Clados basais

peculiar, na qual a formao das camadas corporais (pinacoderma, mesoglia e coanoderma) no

resulta de gastrulao como nos outros Metazoa.

100

101

4.2.1.2 Epitheliozoa

4.2.1.2.2.1 Cnidaria

Epitheliozoa aparece em todas as anlises de dados morfolgicos, unindo Placozoa

Duas sinapomorfias distinguem os Cnidaria do restante dos Metazoa: presena de

e Eumetazoa. Sinapomorfias apontadas para este agrupamento so a perda de coancitos, a

quitina presente nos rgos epiteliais (NIELSEN et al., 1996) e de nematocistos (NIELSEN,

ocorrncia de um epitlio externo selado por junes septadas ou tight e presena de radculas

2001).

ciliares estriadas (striated ciliary rootlets).

4.2.1.2.2.2 Acrosomata
4.2.1.2.1 Placozoa

Diferentemente
Nielsen (2001) sugere como sinapomorfia dos Placozoa, a organizao dos
epitlios inferior e superior, que circundam uma camada de clulas fibrosas.

dos

cnidrios,

os

ctenforos

apresentam

musculatura

subepidrmica (mesenquimal) verdadeira e uma transmisso de impulsos nervosos do tipo

acetilcolina/colinesterase. Estas caractersticas so consideradas sinapomorfias que os unem aos
Bilateria, alm da presena de trs folhetos embrionrios (NIELSEN et al., 1996; NIELSEN,
2001) e de espermatozide com um nico acrossomo compacto.

4.2.1.2.2 Eumetazoa

4.2.1.2.2.2.1 Ctenophora
Os eumetazorios incluem os txons Cnidaria, Ctenophora e Bilateria.
Sinapomorfias indicadas para a unio entre eles so a presena de junes gap entre as clulas,
gnadas organizadas, camadas germinativas diferenciadas (inicialmente ectoderma e endoderma;
e, desta maneira, gastrulao), um sistema nervoso sinptico contendo clulas nervosas e

De acordo com Nielsen (2001), os ctenforos apresentam simetria birradial,

clulas multiciliadas, placas de pentes e coloblastos como sinapomorfias.

sensoriais, uma lmina basal, msculos estriados, simetria corporal ou eixo principal fixado,
rgo apical e cutcula corprea geral de colgeno.
Dentro de Eumetazoa, Cnidaria aparece sempre como o grupo irmo de um clado

4.2.1.2.2.2.2 Bilateria

formado por Ctenophora + Bilateria (Fig. 4.1). A exceo aparece nas anlises de Zrzav et al.
(1998), onde so includos os txons mesozorios Rhombozoa e Orthonectida, e o enigmtico
verme Xenoturbella; nenhum dos outros trabalhos inclui estes grupos. Neste trabalho, Mesozoa

A grande maioria dos filos metazorios encontra-se dentro deste clado. A presena

aparece monofiltico, divergindo dentro de Eumetazoa entre Cnidaria e Xenoturbellida, que

de um sistema nervoso sinptico diferenciado (concentrado ventralmente ou ventrilateralmente,

representa o grupo irmo de Ctenophora + Bilateria.

por exemplo, na forma de cordes nervosos) e mudana de simetria radial para simetria bilateral,
102

103

assim como o destino do blastporo que no permanece como boca/nus e a presena de um

(NIELSEN et al., 1996; ZRZAV et al., 1998; NIELSEN, 2001; GLENNER et al., 2004), com

crebro adulto derivado ou associado com rgo larval apical/plo apical so sinapomorfias

exceo de um trabalho (BRUSCA; BRUSCA, 2003; Fig. 4.2).

apontadas para este grande conjunto de txons.

Dentro de Bilateria, pode-se observar a existncia de dois grandes grupos na
maioria das anlises: Protostomia e Deuterostomia (NIELSEN et al., 1996; ZRZAV et al.,
1998; NIELSEN, 2001; PETERSON; EERNISSE, 2001; BRUSCA; BRUSCA, 2003). Em outros
cladogramas, entretanto, os Protostomia no resultam monofilticos, sem os Acoelomorpha e os
Ectoprocta (GLENNER et al., 2004). Porm, h certa divergncia em relao incluso de
alguns filos num ou noutro destes clados, ou mesmo entre eles.
Outro fator de menor concordncia entre as diferentes anlises de dados
morfolgicos diz respeito s relaes internas dentro de Protostomia e de Deuterostomia. Tanto
as concordncias quanto as divergncias so apresentadas a seguir.

4.2.1.2.2.2.2.1 Deuterostomia

Todas as anlises concordam quanto incluso dos txons Echinodermata,

Hemichordata e Chordata em Deuterostomia (Fig. 4.2). Hemichordata, porm, no resulta
monofiltico em algumas anlises (NIELSEN et al., 1996; ZRZAV et al., 1998; NIELSEN,
2001; GLENNER et al., 2004; Fig. 4.2a, b, d e g), estando dividido nos clados Pterobranchia e
Enteropneusta.
Outros clados aparecem relacionados aos Deuterostomia somente em alguns
estudos, encontrando-se normalmente numa posio basal. Ectoprocta surge como grupo irmo
dos outros Deuterostomia nas anlises de Zrzav et al. (1998; Fig. 4.2b) e numa politomia basal,

Figura 4.2: Cladogramas de Deuterostomia, baseados em dados morfolgicos, comparados. Reproduzidas a partir
de: a) Nielsen et al. (1996), b) Zrzav et al. (1998), c) Giribet et al. (2000), d) Nielsen (2001), e) Peterson e Eernisse
(2001), f) Brusca e Brusca (2003) e g) Glenner et al. (2004). Phoronozoa= Phoronida + Brachiopoda e Chordata=
Urochordata + Cephalochordata + Craniata.

junto a vrios outros grupos no cladograma de Brusca e Brusca (2003; Fig 4.2f). Chaetognatha
includo nos deuterostmios numa politomia basal (BRUSCA; BRUSCA, 2003; Fig. 4.2f) ou
numa tricotomia (GLENNER et al., 2004; Fig 4.2g).

Sempre que Hemichordata no aparece monofiltico, os Enteropneusta surgem

como grupo irmo dos Chordata (NIELSEN et al., 1996; ZRZAV et al., 1998; NIELSEN, 2001;

Os grupos Phoronida e Brachiopoda aparecem dentro de Deuterostomia em

algumas anlises, normalmente, como grupo irmo um do outro, compondo o clado Phoronozoa

GLENNER et al., 2004; Fig. 4.2a, b, d e g). Por outro lado, quando os hemicordados surgem na
forma de grupo natural, eles aparecem como grupo irmo dos cordados somente nas anlises de
Brusca e Brusca (2003; Fig 4.2f), enquanto que Peterson e Eernisse (2001) verificaram relaes

104

105

mais ntimas com os equinodermados (Fig. 4.2e). Giribet et al. (2000) no incluram os

includo nas anlises de NIELSEN et al., 1996 e de NIELSEN, 2001), Nemertini, Sipuncula,

Pterobranchia em suas anlises e encontraram os Hemichordata (representado, desta maneira,

Mollusca e Annelida. Porm, da mesma maneira que para os Deuterostomia, embora algumas das

pelos Enteropneusta apenas) fazendo parte de uma tricotomia com equinodermados e cordados.

relaes entre os integrantes de Protostomia se mostrem recorrentes em todas as anlises, isto no

As relaes filogenticas dos Echinodermata dentro de Deuterostomia encontram-

ocorre em outros casos.

se menos resolvidas. Dois trabalhos apresentam-nos numa tricotomia com Pterobranchia e

Como sinapomorfias unindo esses grupos podem ser citadas: a concentrao do

Enteropneusta + Chordata (NIELSEN, 2001; GLENNER et al., 2004; Fig. 4.2d e g). Zrzav et al.

sistema nervoso na forma de nervos ventrais longitudinais pareados ou secundariamente

(1998; Fig. 4.2b) obtiveram resultados semelhantes, com Pterobranchia representando o grupo

fusionados (observados na ontogenia), uma boca originada a partir do blastporo, epitlio

irmo de uma clado composto por Echinodermata e Enteropneusta + Chordata. Os

monociliado e presena de protonefrdios.

equinodermados e pterobrnquios aparecem juntos, tendo os Phoronozoa como grupo irmo, nas

Um clado formado pelos txons Gastrotricha, Nematoda, Nematomorpha,

anlises de Nielsen et al. (1996; Fig. 4.2a). J no cladograma de Brusca e Brusca (2003), eles

Priapulida, Kinorhyncha e Loricifera, denominado Cycloneuralia, foi proposto por Nielsen

compem uma politomia junto aos filos lofoforados, Chaetognatha e Hemichordata + Chordata

(1995), aparecendo em anlises posteriores deste autor (NIELSEN et al., 1996; NIELSEN, 2001)

(Fig. 4.2f).

e de outros (BRUSCA; BRUSCA, 2003). Ele sustentado pela presena de um crebro em forma
Chordata representado monofiltico em todas as anlises. Os Urochordata

de cinturo, que no apresenta gnglios pareados distintos e que se encontra situado acima da

formam o grupo mais basal em algumas anlises (NIELSEN et al., 1996; NIELSEN, 2001;

faringe, e uma anatomia radial da boca-faringe, com a boca em posio terminal. Estes filos

BRUSCA; BRUSCA, 2003; GLENNER et al., 2004), mas surgem como grupo irmo dos

tambm apresentam um padro de clivagem que no claramente espiral nem radial.

Craniata, com os Cephalochordata na base, em outras (ZRZAV et al., 1998; GIRIBET et al.,

Outros estudos observaram relaes prximas entre os Cycloneuralia, mas com os

2000). Peterson e Eernisse (2001) consideraram os Chordata como um txon monofiltico e

filos Onychophora, Tardigrada e Arthropoda (os Panarthropoda), tambm estando relacionados

terminal em suas anlises, com as relaes entre urocordados, cefalocordados e craniados no

(PETERSON; EERNISSE, 2001; GLENNER et al., 2004). Alguns trabalhos, entretanto,

sendo, assim, analisadas.

verificaram relaes entre Cycloneuralia e Panartropoda, mas com a excluso de Gastrotricha

(ZRZAV et al., 1998; GIRIBET et al., 2000).
Por outro lado, os Panarthropoda aparecem como grupo irmo dos Annelida em
algumas anlises, sustentado pela presena de segmentao teloblstica e de um gnglio cerebral

4.2.1.2.2.2.2.2 Protostomia

contendo em sua regio anterior corpsculos em forma de cogumelos (NIELSEN et al., 1996;
NIELSEN, 2001; BRUSCA; BRUSCA, 2003). Nas anlises de Nielsen (1996, 2001) e quando
Dentro de Bilateria, os Protostomia so o grupo que apresenta maior nmero de

Articulata no obtido, os aneldeos aparecem relacionados, normalmente, aos filos Mollusca,

filos e as relaes mais problemticas. Todas as anlises concordam quanto incluso dos txons

Sipuncula e Nemertini (ZRZAV et al., 1998; GIRIBET et al., 2000; PETERSON; EERNISSE,

Onychophora, Arthropoda, Tardigrada, Gastrotricha, Nematoda, Nematomorpha, Priapulida,

2001).

Kinorhyncha, Loricifera (no includo nas anlises de GIRIBET et al., 2000 e de GLENNER et

Mollusca aparece como grupo irmo dos Sipuncula (ZRZAV et al., 1998;

al., 2004), Gnathostomulida (no includo nas anlises de NIELSEN et al., 1996),

GIRIBET et al., 2000; BRUSCA; BRUSCA, 2003) ou dos Annelida (PETERSON; EERNISSE,

Platyhelminthes, Syndermata (Acanthocephala no includo nas anlises de NIELSEN et al.,

2001; GLENNER et al., 2004).

1996; NIELSEN, 2001; e PETERSON; EERNISSE, 2001), Entoprocta, Cycliophora (no

106

107

De acordo com as anlises de Nielsen et al. (1996) e Nielsen (2001), os Nemertini

e os Platyhelminthes so grupos irmos, enquanto que nas de Glenner et al. (2004) eles fazem
parte de uma politomia com outros filos que apresentam clivagem espiral. Quando no so
apresentados juntos aos Nemertini, os Platyhelminthes ocorrem na base (BRUSCA; BRUSCA,
2003) ou dentro dos Protostomia (ZRZAV et al., 1998; GIRIBET et al., 2000; PETERSON;
EERNISSE, 2001; GLENNER et al., 2004), tendo os Gnathostomulida como grupo irmo em
alguns desses casos (ZRZAV et al., 1998; GIRIBET et al., 2000; PETERSON; EERNISSE,
2001).
Entoprocta e Cycliophora so apresentados como grupos irmos um do outro em
algumas das anlises morfolgicas (ZRZAV et al., 1998; BRUSCA; BRUSCA, 2003;
GLENNER et al., 2004) ou numa tricotomia com um clado formado por Nemertini, Sipuncula,
Mollusca e Annelida (GIRIBET et al., 2000).
Os Syndermata so sustentados morfologicamente pela presena de uma lmina
esqueltica intracelular e de um tipo peculiar de espermatozide, onde o flagelo se insere na
regio anterior. Eles apresentam pouca resoluo de suas relaes dentro de Protostomia. Porm,
aparecem relacionados aos Gnathostomulida em algumas anlises (NIELSEN, 2001; GLENNER
et al., 2004).

Figura 4.3 : Cladogramas de Protostomia, baseados em dados morfolgicos, comparados. Reproduzidas a partir
de: a) Nielsen et al. (1996), b) Zrzav et al. (1998), c) Giribet et al. (2000), d) Nielsen (2001), e) Peterson e Eernisse
(2001), f) Brusca e Brusca (2003) e g) Glenner et al. (2004). Phoronozoa= Phoronida + Brachiopoda e Syndermata=
Rotifera + Acanthocephala.

108

109

Alguns txons aparecem relacionados aos Protostomia somente em parte dos

trabalhos. Os Phoronozoa surgem como o grupo mais basal de protostmios (GIRIBET et al.,

Um padro apresentado por todos eles, entretanto, a ocupao de uma posio basal nas
linhagens em que ocorrem.

2000; Fig. 4.3c) ou como grupo irmo dos Lophotrochozoa (PETERSON; EERNISSE, 2001). Os

Dentro dos Deuterostomia, Chordata aparece monofiltico, normalmente tendo

Ectoprocta representam o grupo irmo de Entoprocta formando Bryozoa (NIELSEN et al., 1996;

Hemichordata (ou somente Enteropneusta) como grupo irmo. Por outro lado, os Echinodermata

NIELSEN, 2001; Fig. 4.3a e d), um grupo basal dentro de Protostomia (GIRIBET et al., 2000;

e os Hemichordata aparecem formando Ambulacraria em algumas das anlises.

Fig. 4.3c), ou basal em Lophotrochozoa (PETERSON; EERNISSE, 2001; Fig. 4.3e).

Dentro de Protostomia, a situao muito mais complicada. Uma srie de relaes

Alguns trabalhos tambm apresentam Chaetognatha relacionado aos Protostomia,

entre os diferentes filos tem sido proposta, com pouqussimos padres gerais presentes. A unio

onde este txon surge como grupo irmo dos Protostomia (ZRZAV et al., 1998; Fig. 4.3b),

entre Nematoida e Scalidophora (e, em alguns casos, Gastrotricha) bastante recorrente nas

grupo irmo de Ecdysozoa (GIRIBET et al., 2000; PETERSON; EERNISSE, 2001; Fig. 4.3c e

anlises, assim como o agrupamento entre Entoprocta, Cycliophora, Nemertinea, Sipuncula,

e), ou relacionado a Syndermata (NIELSEN et al., 1996; NIELSEN, 2001).

Mollusca, Annelida. Gnathostomulida e Platyhelminthes podem ser grupos irmos, como

O recm descoberto Limnognathia maerski (Micrognathozoa) apresenta uma

indicado por algumas das anlises. Syndermata apresenta relaes mais problemticas.

morfologia nica, com uma lmina intracelular esqueltica na epiderme dorsal, bandas ciliares

Os Pogonophora e Echiura no so apresentados na figura 4.3 [com exceo do

multiciliadas na regio da cabea e clios arranjados na forma de ciliforos na face ventral da

cladograma de Brusca e Brusca (2003), onde se pode ver os Echiura fazendo parte de uma

cabea e do tronco, um nus temporariamente funcional, protonefrdio monociliado e um aparato

politomia], pois sempre aparecem inseridos ou como grupo irmo de Annelida. Desta maneira,

mandibular complicado. Estas caractersticas sugerem uma relao com Syndermata e

Annelida, como tratado ao longo de todo o captulo, inclui estes dois txons.

Gnathostomulida (SRENSEN, 2003). Srensen (2003) sugere o status de filo para

Micrognathozoa.

4.3 Resumo

No presente captulo, foi apresentada uma tentativa de sntese de algumas anlises

filogenticas modernas de dados morfolgicos; onde elas concordam e onde no. Existe uma
enorme congruncia em relao posio dos Porifera como o clado mais basal de Metazoa, com
Placozoa vindo a seguir, que por sua vez, seguido por Cnidaria. Este representa o grupo irmo
de Ctenophora + Bilateria (com exceo do estudo de ZRZAV et al., 1998, onde so includos
os txons Rhombozoa, Orthonectyda e Xenoturbellida). Dentro de Bilateria, h uma grande
diviso entre Deuterostomia e Protostomia. No h muita clareza quanto posio de alguns filos
(Ectoprocta, Phoronida, Brachiopoda e Chaetognatha) num ou noutro destes dois grandes grupos.

110

111

Os estromatlitos so compostos por emaranhados de clulas bacterianas,

5. O REGISTRO FOSSILFERO

principalmente cianobactrias, as quais secretam muco, principal responsvel por agregar

partculas em suspenso na coluna dgua circundante (COWEN, 1995). Os primeiros
Any account in evolution that loses sight of
paleontological data is but a theory dominated by the imagination. It
would seem that paleontologists, zoologists, and botanists have not yet
recovered all the information stored in the paleontological record. It is
likely that a fresh survey, conducted with a fully open mind, would bring
to light unknown facts and orient research into yet unexplored realms
(GRASS, 1977, p. X).

estromatlitos so encontrados nas Sries Warrawoona, oeste da Austrlia, e do Grupo Fig Tree
do sul da frica, datados em ~3,5-3,4 Ga (COWEN, 1995).
Durante 3 Ga, os estromatlitos foram os fsseis mais evidentes na histria da
Terra, com sua predominnica no registro se estendendo at o final do Proterozico, h ~550 Ma
(COWEN, 1995). De acordo com Xiao et al. (1998), a maioria dos fsseis que documentam os
primeiros 85% da histria evolutiva dos seres vivos sobre a Terra so microscpicos. Restos de

O registro fossilfero representa uma fonte inestimvel de dados para estudos de

filogenia. Serve como maneira de se testar a plausibilidade das hipteses sugeridas por dados

plantas, algas e animais macroscpicos tornaram-se um componente conspcuo do registro

somente aps o incio do Fanerozico (~543 Ma atrs).

provenientes de outras naturezas.

Aps ter exposto a perspectiva emergente a respeito das relaes evolutivas entre
os grandes grupos animais, com base em anlises de dados moleculares, desenvolvimentais e

5.1.2 A evoluo inicial dos Metazoa

morfolgicos, nos ltimos captulos, o presente procura expor as primeiras ocorrncias desses
txons no registro fossilfero.
5.1.2.1 A fauna Wengan e as assemblias Ediacarianas

5.1 Uma breve histria da origem dos animais sobre a Terra contada pelos registros
Os sedimentos de rochas do final do Proterozico, com menos de 1Ga, registram

geolgico e fossilfero

uma das maiores glaciaes (conhecida como Varanginiana e Laplandiana no norte da Europa e
Marinoana na Austrlia), que representa uma das eras do gelo mais amplamente distribuda na
histria da Terra; ela deve ter se distribudo por praticamente todo o planeta entre 610-590 Ma

5.1.1 Os primeiros seres vivos a parecerem no registro fossilfero: os estromatlitos

(COWEN, 1995; Fig. 5.1). Tendo terminado este perodo, o nvel do mar subiu com o degelo das
geleiras, com regies costeiras de baixas profundidades sendo alagadas por uma enorme
As rochas mais antigas sobre a Terra so encontradas na regio oeste da
Groenlndia, distrito de Isua, incluindo formaes sedimentares ricas em carbono, datadas em 3,8
9

transgresso global que criou mares rasos nos quais novos sedimentos puderam se acumular
(COWEN, 1995).

Ga (gigaanos, 10 ) por uma grande diversidade de mtodos (COWEN, 1995). Porm, evidncias

As primeiras evidncais fsseis diretas atribudas a animais coincidem com o final

diretas de organismos fossilizados, representadas pelos estromatlitos, surgem pela primeira vez

da Glaciao Marinoana (~590-580 Ma; Fig. 5.1). Recentemente, uma srie de animais

microscpicos, assim como algas e fungos, tm sido descritos a partir da Formao Doushantuo,

somente ~300 Ma (megaanos, 10 ) mais tarde (COWEN, 1995).

localizada na regio sul da China. Nesta assemblia fssil encontrada o que se tem chamado de
112

113

fauna de Wengan, devido sua ocorrncia num fosforito de mesmo nome. Estes trabalhos

animal de simetria bilateral e que apresenta outras estruturas complexas, como um celoma

descrevem fsseis interpretados como esponjas (LI et al., 1998), uma grande variedade de

verdadeiro (CHEN et al., 2004).

cnidrios

(CHEN

et

al.,

2002),

assim

como

uma

espcie

potencial

Logo aps a fauna de Wengan, ocorrem as famosas assemblias Ediacarianas

de

(Fig. 5.1), caracterizadas pela presena de fsseis potenciais de animais de corpo mole (Fig. 5.2).
No sul da Austrlia, onde estes organismos foram descritos pela primeira vez -embora tenham
sido descritos de modo bastante abrangente por todo o globo-, as rochas nas quais eles se
encontram, estabelecidas nesta poca, no sofreram muitos danos desde ento. Esses conjuntos
fsseis so denominados com base nas rochas encontradas no desfiladeiro de Edicara, prximo
cidade de Adelaide (COWEN, 1995; CONWAY MORRIS, 1998b).
Os fsseis ediacarianos mais antigos parecem ser fsseis parecidos com discos, em
territrios do noroeste Canad (HOFFMANN et al., 1990 apud CONWAY MORRIS, 1998a).
Um aspecto problemtico dessas assemblias diz respeito incerteza de elas
representarem ou no animais (CONWAY MORRIS, 1998b). De acordo com Li et al. (1998),
nenhum dos fsseis ediacarianos pode ser associado sem questionamento a quaisquer dos filos
existentes.
Estes fsseis foram descritos em mais de vinte localidades espalhadas por todo o
globo, com a regio norte da Rssia sendo de especial importncia por sua diversidade (COWEN,
1995). Eles no apresentam, aparentemente, qualquer tipo de parte dura preservada, ocorrendo
amplamente distribudos entre 565-543 Ma (CHEN et al., 2002; Fig. 5.1).
De modo geral, os fsseis Ediacarianos so interpretados como representantes do
filo Cnidaria. Uma interpretao alternativa fornecida pelo paleontlogo Adolf Seilacher, em
sua hiptese Vendobiota, que os interpreta como animais funcionalmente distintos de qualquer
animal atual, que no deixaram descendentes e que no representam ancestrais de quaisquer
grupos animais posteriores (COWEN, 1995). Qualquer semelhana a outros animais, de acordo
com Seilacher, seria superficial, com os fsseis Ediacarianos representando uma linhagem
evolutiva distinta de planos corporais (CONWAY MORRIS, 1998b).
Seilacher considera a organizao corporal dos organismos Ediacarianos anloga a
Figura 5.1: Distribuio de diferentes eventos e assemblias fsseis, importantes para a interpretao da evoluo dos
Metazoa. A escala de tempo geolgico, localizada esquerda, est em Ma (mega anos). Compilada e modificada a
partir de Chen et al. (2002, Fig. 1, p. 2) e de Conway Morris (1998b, Fig. 3, p. 21; Fig. 56, p. 125).

um colcho de molas, com paredes espessas circundando cavidades preenchidas por fluidos. A
nutrio ocorreria pela presena de algas endossimbiontes abrigadas nos tecidos desses
organismos (CONWAY MORRIS, 1998b).

114

115

Os frondosos foram relacionados mais especificamente aos Penatullacea

(Anthozoa, Octocorallia), enquanto que os medusides includos nas outras classes de cnidrios
as quais apresentam medusa em seu ciclo de vida (CONWAY MORRIS, 1998b; WAGGONER;
COLLINS, 2004). Entretanto, a maioria dos medusides, se no todos, so agora considerados
bentnicos (vrias referncias de 1991 para c). Alguns medusides poderiam ser plipos de
cnidrios e outros so provavelmente discos de fixao de organismos frondosos. Alguns
medusides, como Tribrachidium e Albumares so trirradialmente simtricos com estrutura
relativamente complexa e no podem ser colocados facilmente em qualquer grupo metazorio
conhecido (WAGGONER; COLLINS, 2004), e embora tenham sido comparados a
equinodermados, so desprovidos de quaisquer sinapomorfias deste clado (BUDD; JENSEN,
2000). O arranjo pentamrico de sulcos alimentcios potenciais no diminuto epibentnico
Arkurua sugere uma afinidade com os equinodermados tambm (GEHLING, 1987 apud
CONWAY MORRIS, 1993).
A respeito de outros fsseis Ediacarianos e suas relaes com filos metazorios,
Conway Morris (2003) sugere que possivelmente Inaria, de formato sacciforme, seja um cnidrio
tambm, com a presena de alguma gua-viva verdadeira sendo algo muito mais conjetural.
Figura 5.2: Alguns representantes dos fsseis encontrados nas assemblias Ediacarianas. A) Charnia, do Mar
Branco, norte da Rssia. B) Charniodiscus de Newfoundland, Inglaterra. C) Eoporpita, do Mar branco, norte da
Rssia. D) Kimberella, do Mar Branco, norte da Rssia. a, b e c reproduzidos a partir de Waggoner e Collins (2004).
d reproduzido a partir de Fedonkin e Waggoner (1997).

Kimberella, uma vez interpretada como um cubozorio possvel, agora reconstrudo como um
tipo de molusco (mas sem concha calcificada) (FEDONKIN; WAGGONER, 1997). Kullingia,
um possvel condrforo (Hydrozoa), foi interpretado, devido sua estrutura concntrica, como
uma marca de raspagem produzida por um tubo rodando ao redor de seu ponto de ancoragem

De acordo com Dzik (2002), o conceito de Vendobiota (Vendozoa), implica que

sobre o assoalho martimo (JENSEN et al., 2002 apud CONWAY MORRIS, 2003).
H muito tempo, foi reconhecido que animais como Spriggina, Parvancorina e

estes fsseis representam uma unidade monofiltica.

Boa parte dos fsseis, principalmente os em formato de fronde e os medusides,

Dickinsonia esto relacionados a aneldeos e a artrpodes. Por outro lado, Seilacher et al. (2003

presentes nas assemblias Ediacarianas so considerados cnidrios (CONWAY MORRIS, 1998b;

apud CONWAY MORRIS, 2003) interpretaram Spriggina como um integrante de Vendobiota,

WAGGONER; COLLINS, 2004). Mas, de acordo com Waggoner e Collins (2004), os fsseis das

junto a formas como Vendia e Vendomia, enquanto que Fedonkin (2003 apud CONWAY

assemblias Ediacarianas j foram atribudos a uma srie de txons, desde sua incluso ou relao

MORRIS, 2003) os classifica em Bilateria.

prxima a filos invertebrados existentes (GLAESSNER, 1984 apud WAGGONER; COLLINS,

Dickinsonia apresenta segmentos estreitos e uma certa polaridade antero-posterior.

2004; FEDONKIN, 1990 apud WAGGONER; COLLINS, 2004), protistas ou lquenes

Outros txons sugeridos como cefalizados e segmentados so Parvancorina e Praecambridium.

(ZHURAVLV, 1993 apud WAGGONER; COLLINS, 2004; RETALLACK, 1994 apud

Comparaes freqentes os tm relacionado a trilobites protaspdeos (GLAESSNER; WADE,

WAGGONER; COLLINS, 2004).

1971 apud BUDD; JENSEN, 2000; FORTEY et al., 1996 apud BUDD; JENSEN, 2000).

116

117

Entretanto, as evidncias mais fortes de bilatrios ediacarianos vm do registro de fsseis-traos,

embora se deva ter muita precauo ao interpret-los.

Os fsseis-traos da parte terminal do Proterozico so geralmente simples e

horizontais, tendo sido construdos prximo superfcie sedimentar. Ocorre um aumento na

Com exceo de formas como Thaumaptilon, presente no xisto de Burgess e que

complexidade, explotao de tridimensionalidade do sedimento e diversidade de fsseis-traos

parece relacionada a componentes de formato de fronde das assemblias Ediacarinas, existe,

antes do Cambriano (JENSEN et al., 1999 apud BUDD; JENSEN, 2000). Este aumento continua

aparentemente, uma demarcao conspcua entre os fsseis de Ediacara e aqueles que surgem no

no incio do Cambriano (Nemakyt-Daldyniano), aumentando ainda no Tommotiano. A suposta

Cambriano.

presena de faixas de pletes fecais (no final do Proterozico) foi vista como evidncia de
animais com um tubo digestrio completo, que em princpio sugere uma forma bilatria.

5.1.2.2 Primeiras evidncias indiretas da ocorrncia de animais no registro: os fsseis traos

do final do Proterozico

5.1.2.3 O Cambriano e o surgimento dos planos corporais modernos

Embora as evidncias diretas para a existncia dos Metazoa datem de ~580 Ma,

A passagem do Vendiano para o Cambriano, h ~543 Ma, representa um marco na

algumas evidncias sugerem que os metazorios podem ter surgido h ~1000-800 Ma. Elas

histria evolutiva dos animais. no incio deste perodo que surgem, pelo menos no registro

correspondem ao declnio na diversidade dos estromatlitos, um possvel indicador de pastagem e

fossilfero, a grande maioria dos planos corporais animais (correspondendo sistematicamente aos

a construo de tocas por comunidades de metazorios sobre as matrizes microbianas no assoalho

filos).

martimo (WALTER; HEYS, 1985 apud CONWAY MORRIS, 1993). Entretanto, esta

Na base do Cambriano (andar Manakayano, ~543-530 Ma), pode ser encontrada a

diminuio pode ser explicada por outras causas potenciais, como mudanas qumicas do oceano

primeira fauna de organismos de partes duras, com alguns de seus representantes exibindo uma

(GROTZINGER, 1990 apud CONWAY MORRIS, 1993), ou a um aumento na diversidade de

morfologia comparvel s de organismos modernos, embora grande parte dos constituintes

protistas (KNOLL, 1992 apud CONWAY MORRIS, 1993).

correspondam a minsculas criaturas em forma de lminas, taas e barretes, com afinidades

Segundo, fsseis trao daquilo que pode ser pletes fecais de metazorios so
encontrados tambm nesta poca (ROBBINS et al., 1985 apud CONWAY MORRIS, 1993).
Entretanto, estas formaes podem ser construdas por protistas (NTHIG; BEDUNGEN, 1989
apud CONWAY MORRIS, 1993).

incertas (GOULD, 1990). Esta assemblia conhecida como pequena fauna conchosa, ou
fauna Tommotiana (GOULD, 1990).
Mas durante os andares Tommotiano e Atdabaniano (530-520 Ma) que se
concentra o surgimento dos planos corporais dos filos modernos (GOULD, 1995). Os fsseis

Um terceiro fator so os relgios moleculares (WRAY et al., 1997; ver AYALA et

al., 1998 para a sugesto de um surgimento mais recente para os filos metazorios).

encontrados nas assemblias de Chengjiang (China) e de Sirius Passet (Groenlndia) (ver Fig.
5.1) so de particular interesse para este estdio na evoluo animal, embora o Xisto de Buress,

Os primeiros fsseis traos no disputados de animais so posteriores ao trmino

que ocorre no Cambriano Mdio (Fig. 5.1) tenha recebido maior ateno do pblico em geral,

da glaciao Marinoana. Existem diversos fsseis traos mais antigos. Porm, pode-se mostrar

devido a obras como a de Gould (1990), descrevendo toda a trajetria de sua descoberta s

que a maioria deles representa estruturas sedimentares inorgnicas, algas macroscpicas, ou ainda

interpretaes e reinterpretaes dos fsseis presentes neste local. Todos estes stios, conhecidos

podem ter sido datados erroneamente. Na realidade, nenhum fssil-trao pr-Marinoano potencial

como Lagersttten, caracterizam-se pela presena de fsseis onde so preservadas partes moles

permanece firme a uma anlise crtica (BUDD; JENSEN, 2000).

118

119

dos organismos. De acordo com Shu et al. (2001b) existem aproximadamente 40 destas faunas
excepcionais de organismos pelo mundo.

5.1.3 O registro fssil dos Metazoa

Na presente sesso so expostas as primeiras ocorrncias dos filos metazorios no

registro fossilfero. Alguns txons completamente extintos, mas com suas afinidades evolutivas
discutidas recentemente, so includos. Uma srie de outros grupos de afinidades incertas
apresentada brevemente.

5.1.3.1 Porifera

As trs classes viventes do filo Porifera Demospongiae, Hexactinellida e

Figura 5.3: Representaes fotogrficas a partir de microscopia eletrnica de espcimes fsseis interpretados como
fsseis, provenientes do depsito fosftico Doushantuo, China. A) Uma seo longitudinal possvel de uma esponja
tubular fosfatizada, mostrando as espculas monoaxnicas dispersas aleatoriamente (s) no mesolo (m). Duas
espculas intimamente associadas a clulas produtoras de espculas, esclercitos, encontram-se circuladas. trio (so).
Barra da escala, 100 m. B) Uma esponja globosa fosfatizada em matriz silicosa (si); s, espcula. Barra da escala, 50
m. C) Clulas epidrmicas plasmolizadas (e), com ncelo (n). A clula epidrmica no quadrado tem seu tamanho
aumentado e se encontra focada num outro plano. p, porcito. Barra da escala, 30 m. D) Uma seo longitudinal
possvel de uma larva parenquimela (pa) com flagelos perifricos distintos (f). Os flagelos no quadro encontram-se
aumentados em tamanho. Barra da escala, 50 m. E) Um espcime quebrado que pode representar metade de uma
larva anfiblstula (aa). e, clula epitelial. Barra da escala, 50 m. Reproduzido a partir de Li et al. (1998).

Calcarea- esto representadas no registro fossilfero. Li et al. (1998) descreveram restos de

esponjas com ~580 Ma, dos depsitos de Doushantuo, no sul da China (Fig. 5.3A-E). Estes
fsseis excepcionalmente preservados apresentam esqueletos constitudos por espculas

As esponjas de vidro (Hexactinellida) apresentam sua primeira ocorrncia no

monoaxnicas e silicosas (Fig. 5.3A e B). Tecidos moles fossilizados incluem uma grande

Ediacariano do Sul da Austrlia, (GEHLING; RIGBY, 1996 apud NIELSEN, 2001). De acordo

variedade de tipos celulares: da epiderme, porcitos, amebcitos e esclercitos (Fig. 5.3C). Todos

com Botting (2003), a interpretao feita por Gehling e Rigby (1996) recebeu apoio das

os fsseis so atribudos classe Demospongiae. Alm destes fsseis identificados como adultos,

descobertas de Brasier et al. (1997), de agregados de espculas hexactineldeas de idade

estdios larvais representados por uma parenquimela, densamente flagelada externamente,

Ediacariana, as quais incluem fragmentos de esponjas com cruzes tridimensionais de

tambm esto representados (Fig. 5.3D).

monoaxnios, mas com espculas hexactinais tambm presentes. As espculas de esponjas, junto
aos fsseis das faunas conchosas pequenas representam os fsseis distribudos mais
amplamente na transio entre Proterozico e Cambriano (STEINER et al., 1993). Steiner et al.
(1993) descrevem uma grande variedade de esponjas atribudas classe Hexactinellida (p. ex.,
Sanshadictya microreticulata, Hyalosinica archaica), para o Cambriano Inferior da China. Os
espcimes encontram-se completamente preservados e so razoavelmente pequenos, provenientes
da base e do topo da Formao Niutitang.
120

121

Esponjas da classe Calcaria surgem no registro pela primeira vez nos Cambriano
Inferior (REITNER; MEHL, 1995 apud NIELSEN, 2001). Porm, presena de uma possvel

moles de seu corpo. Parece provvel que as impresses encontradas no arenito replicam uma
espcie de esqueleto orgnico interno.

larva anfiblstula na Formao Doushantuo estenderia o registro de Calcarea at o Vendiano

Inferior (LI et al., 1998). O espcime descrito por Li et al. (1998) encontra-se fragmentado e no
foram encontrados flagelos nas clulas perifricas (Fig. 5.3E).
As esponjas so um dos componentes majoritrios da fauna de Chengjiang, com
somente os artrpodes apresentando maior nmero de espcies (LI et al., 1998). O Cambriano
Mdio foi uma poca de radiao dentro de todos os maiores grupos de Porifera, com fsseis
corporais de uma grande variedade de esponjas, assim como associaes de espculas sendo
registradas em todo o mundo (STEINER et al., 1993).

5.1.3.2 Ctenophora

De acordo com Conway Morris (2003), aparente que os ctenforos estavam

amplamente distribudos durante o Cambriano (CHEN; ZOU, 1997), e o txon pouqussimo
conhecido de Chengjiang Trigloides aclis, com suas fileiras de pentes fixadas a veias
proeminentes, pode ser um representante de estdios iniciais na evoluo dos ctenforos.
Chen e Zhou (1998 apud DZIK, 2002) registraram uma espcie de ctenforo
(Maotianoascus octonarius) do Cambriano Inferior de Chengjiang (Fig. 5.4A). O corpo de M.
octonarius diferente daqueles dos outros ctenforos. Eles apresentam uma regio

Figura 5.4: Reconstrues do ctenforo Maotianoascus octonarius (A), encontrado em Chengjiang, e de Rangea (B),
um representante dos fsseis frondosos do Ediacariano, interpretado aqui como um ctenforo. Reproduzido a partir
de Dzik (2002).

geometricamente complexa, com rgos de pentes, quase circular em vista lateral, com um rgo
apical negro no topo e um saco visceral grande em oposio ao rgo apical (DZIK, 2002).
Dzik (2002) acredita, baseado numa anlise de morfologia comparada de fsseis
de Rangea (Fig. 5.4B), que estes fsseis do vendiano possam representar os ancestrais dos
ctenforos encontrados no Cambriano Inferior de Chengjiang e Cambriano Mdio do Xisto de
Burgess (Ctenorhabdotus capulus). Este autor realizou um meticuloso estudo de fsseis de
Rangea, provenientes da Nambia, em timo estado de preservao. Ele sugeriu que no h
evidncias suficientes para se afirmar que os restos de Rangea representem realmente as partes

Dzik (2002) acredita no haver possibilidades, com base na morfologia dos

organismos frondosos prcambrianos, de que eles sejam equivalentes a penatulceos e mais
ainda, que eles no podem ser coloniais. A superfcie desses organismos era lisa, de acordo com o
seu modo de preservao, de modo que no existiriam perfuraes por onde zoides potenciais
pudessem emergir.
Nenhum fssil ps Vendiano prximos a Rangea so conhecidos, mas
Thaumaptilon de Burgess e um espcime ainda no descrito de Chengjiang so propostos como
membros do mesmo clado (DZIK, 2002). Dzik (2002) afirma ainda que as caractersticas bsicas

122

123

de Rangea e Thaumaptilon so encontradas em Maotianoascus. Por fim, o autor acredita que

Rangea possa representar uma forma bentnica ancestral dos ctenforos pelgicos atuais,
sugerindo uma possvel incluso dos rangeomorfos no filo Ctenophora, talvez na forma de uma
classe distinta.

5.1.3.3 Cnidaria

Como j discutido acima, a maioria dos fsseis presentes nas assemblias

Ediacarianas so normalmente considerados cnidrios. Entretanto, todas estas interpretaes so
muito disputadas. E como exressado por Dzik (2002), nunca foram oferecidas evidncias
convincentes para a presena de zoides separados para os supostos penatulceos prcambrianos, enquanto que os medusides tambm se apresentam muito problemticos.
Por outro lado, Chen et al. (2002) descreveram uma srie de microfsseis a partir
de assemblias fsseis da Formao Doushantuo, caractersticos da fauna Wengan e
interpretados, por estes autores, como pertencentes ao filo Cnidaria. Dentre os fsseis, foram
encontrados alguns estdios embrionrios, assim como uma variedade de formas adultas. Uma
espcie de coral tabulado (Anthozoa, Tabulata), apresentada anteriormente por outros
pesquisadores (XIAO et al., 2000 apud CHEN et al., 2002), sob o nome de Sinocyclocyclicus
guizhouensis (Fig. 5.5A-B), estende o registro destes corais at o Vendiano, anteriormente s
conhecidos a partir de depsitos de idade Cambriana e do Paleozico Superior.

124

Figura 5.5: Antozorios fsseis encontrados na fauna Wengan, China. A) Seo em espcime do coral tabulado
Sinocyclocyclicus guizhouensis, mostrando um nico coralito atravessado por tvulas intimamente justapostas. Barra
da escala, 50 m. B) Coralito sozinho seccionado longitudinalmente, exibindo duas projees tentaculares (T). Barra
da escala, 25 m. C) Embrio fssil, semelhante ao estdio de gstrula encontrado em ceriantrios modernos. D)
Esquema de uma seo transversal em embrio no estdio de gstrula avanado de um antozorio moderno,
Pachycerianthus multiplicatus. As pequenas esferas no interior representam grnulos de vitelo; o blastporo
encontra-se no topo. O embrio conssite numa camada ectodrmica monocelular externa e numa camada
endodrmica monocelular interna. E) Possvel fssil de uma larva plnula de anmona-do-mar, em seo transversal,
onde o dimetro apresenta ~60 m. O organismo consistia numa camada monocelular externa e numa camada
monocelular interna a partir da qual se projetavam internamente numerosos septos mesentricos e incluses. F)
Esquema de uma larva plnula actinria moderna em seo transversal, Euphyllia rugosa. G) Fssil semelhante a um
plipo antozorio, em seo transversal, de ~200 m. Barra da escala, 50 m. H) Esquema deplipo de octocoral,
Alcyonium, em seo transversal. A cavidade central representa a faringe, conectada parede gastrpdrmica atravs
de septos, cada um dos quais apresentando um conjunto de clulas musculares. O epitlio ectodrmico externo est
separado do gastroderma por uma camada de mesoglia. I) Seo oblqua atravs daquilo que pode ser a regio
farngea de um plipo antozorio. ~300 X 180 m. Barra da escala, 50 m. J) Esquema do plipo de
Pachycerianthus. Esto presentes trs cmaras maiores de cada lado e uma estrutura farngea alongada no centro,
com cmaras terminais. Reproduzido a partir de Chen et al. (2002).

125

Figura 5.5: Continuao.

Chen et al. (2002) identificaram ainda outros microfsseis como representantes de

Anthozoa. Possveis formas desenvolvimentais de ceriantrios (Fig. 5.5C-D) e um tipo de larva
plnula, muito semelhante em sua morfologia interna s larvas de anmonas-do-mar (Actiniaria)
(Fig. 5.5E-F). Alguns cortes transversais foram interpretados como antozorios. Caso sejam
realmente representantes deste txon, eles correspondem a cortes transversais que apresentam
oito ou seis cmaras como nos plipos modernos (Fig. 5.5G-J).

Figura 5.6: Hidrozorios fsseis encontrados na fauna Wengan. A-B) Possveis estdios de gstrula preservados. C)
Um hidrozorio colonial adulto. Gt, gonoteca; Pa, annuli do perisarco; Ht, hidroteca; Ps, perisarco; Rp, possvel
plipo reprodutor; Fp, restos de um possvel autozoide; Hc, hidrocaule. Barra da escala, 100 m. Reproduzido a
partir de Chen et al. (2002).

Possveis embries de hidrozorios fossilizados (Fig. 5.6a-b) e uma forma adulta

(Fig. 5.6C) tambm foram encontrados por Chen et al. (2002). Mas os autores so cautelosos,
quanto interpretao das formas larvais, e acreditam que atribu-los a hidrozorios pode ser
126

127

precipitado, com sua classificao em Cnidaria bastando por enquanto. De acordo com Waggoner
e Collins (2004), os Scyphozoa podem estar representados por tubos anelados, com simetria

A chance dos placozorios fossilizarem mnima e, de acordo com Conway

Morris (1993), eles no apresentam registro.

tetrarradial (Fig. 5.7), que foram tm sido encontrados em assemblias de idade Ediacariana na
Amrica do Sul e sudoeste da Amrica do Norte (Deserto de Mojave, Nevada, EUA). Eles foram
chamados Corumbella, sendo muito similares aos tubos secretados pelos estdios de plipo de

5.1.3.5 Bilateria

sifozorios coronados viventes, tais como Staphanoscyphus e a cnidrios bentnicos includos em

Stauromedusae, estando datados em ~545 Ma. Estes autores citam a primeira ocorrncia para os
Cubozoa documentada por Foster (1979 apud WAGGONER; COLLINS, 2004) no registro

Dentro de Bilateria, os txons, possivelmente basais, Myxozoa, Acoela,

fossilfero, em 300 Ma. O espcime denominado Anthracomedusa proveniente de Mazon

Nemertodermatida e Orthonectida, como discutido nos captulos anteriores (2, 3 e 4), no

Creek, Illinois, nos EUA.

apresentam registro. Os Acoela e os Nemertodermatida correspondem a animais de tamanho

pequeno e apresentam corpos moles, de modo que ambos podem no ter sido identificados ainda
no registro fossilfero.
No caso dos Myxozoa e Orthonectida, deve-se levar em conta que, alm de
diminutos, estes animais apresentam hbito parasitrio, atualmente. A partir da, surge a dvida
de seus ancestrais representarem ou no organismos de vida livre. No caso de tambm serem
parasitas, pode ser interessante procur-los em hospedeiros potenciais. Por outro lado, eles podem
no ser primitivos, mas sim recentes e reduzidos.
Aparentemente, o fssil de animal bilatrio mais antigo encontra-se representado
por uma descoberta anunciada recentemente, com origem tambm na fauna Wengan (CHEN et
al., 2004). Chen et al. (2004) descreveram espcimes fsseis de animais apresentando
caractersticas claramente bilatricas. Observado em sees, o animal (Vernanimalcula
guizhouena) apresenta cavidades celomticas pareadas que se estendem por toda extenso do
tubo digestrio, fossetas externas pareadas as quais podem representar rgos sensoriais,
organizao bilateral e eixo antero-posterior, uma boca anterior direcionada ventralmente, uma
faringe de paredes espessas, e uma estrutura triploblstica (Fig. 5.8). Caso, a interpretao destes
pesquisadores esteja correta, estariam sendo fornecidas evidncias de que os bilatrios se

Figura 5.7: Fssil de Corumbella, um possvel tubo de plipo coronado, em seo transversal, do Deserto de Mojave,
EUA. Reproduzido a partir de Waggoner e Collins (2004).

originaram antes do Perodo Cambriano.

5.1.3.4 Placozoa

128

129

Os fsseis descritos pelos autores so microscpicos e ocorrem nos mesmos

estratos que os primeiros animais multicelulares registrados (esponja e cnidrios), tambm
microscpicos e discutidos acima. Os celomas pareados so claramente delineados mediana e
distalmente por uma camada que lembra um epitlio e apresenta espessura uniforme, cuja
topologia indica a presena de um mesoderma. Desta forma, o animal apresenta trs folhetos
embrionrios, um plano corporal triploblstico.
O nome Vernanimalcula significa pequeno animal da primavera indicando que
sua ocorrncia no registro segue o inverno da Snowball Earth, ou idade do gelo Marinoana.

5.1.3.5.1 Deuterostomia

Os deuterostmios ocorrem nos registro fossilfero a partir do Cambriano Inferior.

Todos os filos viventes j esto presentes no Cambriano Mdio. Outros txons, cujas relaes so
bastante disputadas, so includos em Deuterostomia. Esses grupos so discutidos a seguir.

5.1.3.5.1.1 Vetulicolia

O filo Vetulicolia um grupo bastante diversificado e completamente extinto,

encontrado principalmente nas assemblias fsseis de Chengjiang, Cambriano Inferior.
Figura 5.8: Vernanimalcula guizhouena, o fssil mais antigo de um animal bilatrio. Proveniente da fauna Wengan.
A) Imagem do espcime tipo, em seo transversal levemente inclinada, passando atravs da boca localizada
ventralmente. Barra da escala, 40 m. B) Representao codificada por cores de a., preparada por sobreposio de
imagem digital. Amarelo, camada ectodrmica externa; Laranjado, camada mesodrmica celomtica; Vermelho,
fossetas superficiais; Mauva, faringe; Marrom claro, parede endodrmica do tubo digestrio; Verde acinzentado,
lmen da boca; Cinza escuro, cavidades celomticas pareadas; Cinza claro, lmen do tubo digestrio. C-H)
Reconstruo tridimensional. C e D representam vises externas computadorizadas da reconstruao. E-H
correspondem a sees computadorizadas da reconstruo. C) Viso em perspectiva indicando planos de seo
observados em E-H. D) Vista dorsal. E) Seo coronal perfeita. F) Seo coronal levemente inclinada. G) Seo
transversal. H) Seo sagital. Amarelo, ectoderma; Laranjado, mesoderma celomtico; Marrom claro, endoderma.
Reproduzido a partir de Chen et al. (2004).

130

Inicialmente definidos com o status de classe, por Chen e Zhou (1997 apud SHU et al., 2001b),
para compreender os gneros Vetulicola e Banffia, foram expandidos por Shu et al. (2001b) pela
incluso dos txons Xidazoon, Didazoon e Pomatrum.

131

cuticulares, fendas branquiais no foram descritas. Vetulicola parece-se com uma larva girinide
de tunicados.
Os Vetulicolia apresentam uma estrutura na parte central do assoalho ventral da
regio anterior, que foi interpretado como um endstilo. Porm, no podem ser relacionados aos
cordados, devido ausncia de uma notocorda (GEE, 2001). Segundo Gee (2001), o candidato a
endstilo dos Vetulicolia situa-se em posio similar quela dos tunicados e cefalocordados,
sugerindo que a distribuio desses e outros caracteres na rvore deuterostmia indica claramente
o posicionamento dos Vetulicolia prximos aos cordados.

5.1.3.5.1.2 Yunnanozoa

Os Yunnanozoa so um grupo de animais extintos, restritos s assemblias fsseis

Figura 5.9: Representantes do txon Vetulicolia, de Chengjiang. (A-B) Didazoon haoae e (C-D) Xidazoon
stephanus. A) Vista lateral direita de fssil evidenciando o corpo bipartido. Escala milimtrica. B) Representao a
partir de observao feita em cmara lcida. Abreviaes como a seguir: En, endstilo; Int, intestino; Ra, regio
corporal anterior; Rp, regio corporal posterior; Seg, segmentos; B1, B3, B4 e B5, brnquias 1, 3, 4 e 5. Barra da
escala, 1 cm. C) Vista lateral esquerda de fssil, mostrando claramente a segmentao da regio posterior. Escala
milimtrica. D) Be1-Be5, brnquias esquerdas 1-5; Bd2 e Bd5, brnquias direitas 2 e 5; ?En, possvel endstilo.
Reproduzido a partir de Shu et al. (2001b).

de Chengjiang (Cambriano Inferior). De acordo com Shu et al. (2003b), eles esto representados
por trs espcies: Yunnanozoon lividum, Haikouella lanceolata e H. jianshanensis, cujo plano
corporal caracteriza-se por uma regio anterior relativamente delgada portadora de brnquias
arranjadas metamericamente, e uma seo posterior expandida que apresenta dorsalmente uma
unidade proeminente segmentada, com cobertura cuticular (Fig. 5.10).
Em H. jianshanensis, que segundo Shu et al. (2003b) mais antiga que as outras

Esses animais caracterizam-se pela presena de um corpo bipartido, cuja regio

anterior apresenta cinco pares de perfuraes, que alguns pesquisadores acreditam ser precursoras
de fendas branquiais, e de uma regio posterior com sete segmentos (SHU et al, 2001b; Fig. 5.9).
As possveis fendas brnquias, assim como a presena de um potencial endstilo e de um
esqueleto interno (e, desta maneira, mesodrmico) so caractersticas que relacionam este txon
aos Deuterostomia (SHU et al., 2001b). Sua posio dentro deste ltimo inferida como sendo
basal.

duas espcies, a regio anterior do corpo principal consiste de unidades (uma ventral e outra
dorsal) conectadas por uma membrana e

seis pares de brnquias externas, robustas e

bipectinadas, conectadas s duas unidades. A regio posterior segmentada e levemente

cuticularizada. A boca grande e a cavidade gstrica anterior, provavelmente volumosa, conectase posteriormente a um intestino estreito. A figura 5.11 apresenta uma reconstruo deste animal.
H um consenso em relao incluso deste grupo em Deuterostomia. No entanto,
eles j foram interpretados como algum tipo de grupo tronco de deuterostmios (DZIK, 1995

Banffia parece ser o representante mais primitivo, ocorrendo tambm no Xisto de

Burgess (Cambriano Mdio). Apesar das semelhanas aos outros integrantes de Vetulicolia,
como a presena de corpo bipartido conectado por uma constrio estreita, onde a parte posterior

apud SHU et al., 2003b; SHU et al., 2003b), hemicordados (SHU et al., 1996b), cefalocordados
(CHEN et al., 1995 apud SHU et al., 2003b), ou ainda como um craniado (CHEN et al., 1999;
HOLLAND apud SHU et al., 2003b; CHEN, 2001 apud SHU et al., 2003b).

caracteristicamente segmentada e a anterior portadora de uma boca com um crculo de dobras

132

133

Figura 5.11: Uma reconstruo de Haikouella jianshanensis. Abreviaes como a seguir: Be, brnquias externas;
Cnd, ?cordo nervoso dorsal; Cnv, ?cordo nervoso ventral; Ee, ? estrutura epifarngea; Es, esfago; Ie, intestino
espiralado; Sd, segmentos dorsais; Vsd, vaso sangneo dorsal; Vsv, vaso sangneo ventral; Zme, zona mediana
expandida. Reproduzido a partir de Shu et al. (2003b).

Embora Shu et al. (2003b) tenham proposto a incluso dos Yunnanozoa no filo
Vetulicolia (classe Yunnanozoa), estes animais so tratados em separado aqui, devido ao grande
nmero de interpretaes de suas relaes com outros txons deuterostmios.
Figura 5.10: Fsseis de representantes dos Yunnanozoa, Chengjinag, China. A) Haikouella jianshanensis, em vista
lateral esquerda, com os segmentos posteriores pouco visveis. B) H. lanceolata em vista lateral esquerda, mostrando
os segmentos dorsais bem preservados. Reproduzido a partir de Shu et al. (2003b).

5.1.3.5.1.3 Tunicata
Shu et al. (2003b) acreditam que os Yunnanozoa estejam relacionados aos
Vetulicolia (discutidos abaixo), apontando algumas semelhanas entre caracteres morfolgicos,
tais como as unidades dorsal e ventral, bastante proeminentes e que se assemelham regio
anterior em forma de carapaa de Vetulicola. Provisoriamente, os autores consideram as
estruturas circulares da unidade inferior das aberturas farngeas, ventrais s estruturas
equivalentes nos Vetulicolia. Os iunanozorios so interpretados ento como grupo tronco dos
deuterostmios, mas a presena de brnquias os coloca numa posio mais derivada em relao
aos Vetulicolia.

Recentemente, duas espcies de tunicados foram descritas por dois grupos independentes de
pesquisadores, a partir de fsseis do Cambriano Inferior do sul da China (SHU et al., 2001a;
CHEN et al., 2003). A espcie apresentada por Shu et al. (2001a) foi classificada na classe
Ascidiacea e nomeada Cheungkongella ancestralis. Seu corpo possui formato de clava e lembra o
da vivente Styela, com uma diviso em duas partes: a parte principal do corpo, superior, e uma
regio inferior espessa portando o talo, fixado a substrato duro (Fig. 5.12). O corpo
completamente envolvido numa estrutura interpretada como uma tnica secretada. O talo se torna
afilado, na medida em que se aproxima de sua extremidade distal e o corpo exibe um sifo oral
grande com pequenos tentculos, em sua extremidade, e um sifo cloacal na extremidade dorsal
inferior. Uma faringe ocupa at dois teros do corpo.

134

135

chamada de abdmen. A parte anterior dominada pela presena de um cesto farngeo, cujas
paredes so formadas por diversas hastes orientadas transversalmente e interpretadas como barras
branquiais. Como nos tunicados modernos, o cesto farngeo se abre posteriormente num trato
digestrio tubular. Uma faixa alongada, que se estende ao longo da linha mdia ventral da faringe
interpretada como um endstilo. Na extremidade distal do animal, encontra-se uma estrutura
que lembra o sifo oral dos tunicados e da mesma maneira contm uma cmara sifonal com
diversas estruturas que parecem ser tentculos. Um trio, envolvendo o cesto tambm est
presente e se comunica com o ambiente externo atravs de uma estrutura que se abre
dorsalmente, interpretada pelos autores como um atriporo. O trato digestrio ps-farngeo d
uma volta em direo extremidade anterior a partir do abdmen e sua ltima parte est
localizada no teto farngeo, terminando prximo ao atriporo. Um nus claramente visvel num
dos espcimes. O abdmen, separado da regio anterior por uma constrio, corresponde a uma
estrutura alongada que se estreita em sua parte proximal. Uma estrutura em formato de U
visvel nesta regio e interpretada como tubo digestrio. A parte anterior do tubo, chamada de
esfago, estende-se posteriormente a partir da faringe para a extremidade proximal do corpo e se
dobra numa volta. Nesta rea, o tubo mais largo e interpretado como estmago.
Figura 5.12: Tunicados fsseis do Cambriano Inferios da China. A) Vista lateral esquerda de Cheungkongella
ancestralis. Barra de escala, 1mm. Abreviaes como a seguir: ?Cd, cauda em degenerao; ?En, possvel endstilo;
?Es, possvel esfago; ?Est, possvel estmago; Etl, estolo; Fr, faringe; Ft, franja de tentculos; Sc, sifo cloacal;
So, sifo oral; Tb, tentculos bucais. Reproduzido a partir de Shu et al. (2001a). (B-C) Parte e contraparte do
holtipo de Shankouclava shankouense, apresentando um sifo oral com tentculos orais em sua base, um trato
digestrio em forma de U, segmentos corporais, barras e fendas branquiais. Barra da escala, 5mm. Abreviaes
como a seguir: An, nus; B, barras branquiais; Bs, fendas branquiais; Es, esfago; In, intestino; Os, sifo oral; Ot,
tentculo oral; Se, segmentos corporais; Sm, estmago. Reproduzido a partir de Chen et al. (2003).

Shankouclava apresenta uma semelhana muito grande aos tunicados atuais, no

que se refere tnica e ao manto, regio farngea perfurada, com numerosas barras branquiais
potenciais, trio perifarngeo em formato de saco, sifo oral que parece portar tentculos orais na
sua base, atriporo dorsal e endstilo. A semelhana a zoides de aplousobrnquios coloniais
grande, com o corpo delgado diferenciando-se longitudinalmente em duas partes de tamanho
semelhante, separadas por uma constrio. Shankouclava difere, entretanto dos zoides
aplousobrnquios quanto posio de seu atriporo, distante do teto farngeo.

Chen et al. (2003) afirmam que Cheungkongella no representa um tunicado

verdadeiro. Eles dizem que a suposta faringe, como indicada por Shu et al. (2001a), deste animal

Zhang (1987 apud SHU et al., 2001a) descreveu apendiculrios fsseis para o
Cambriano Inferior, tambm.

contm todo o trato digestrio e que os tentculos do sifo oral so muito longos.
O tunicado fssil apresentado por Chen et al. (2003), Shankouclava shankouense
(Fig. 5.12B-C), eram solitrios e tinham um corpo em forma de saco, com estoles em sua

5.1.3.5.1.4 Cephalochordata

extremidade proximal. Estes animais eram recobertos por uma tnica espessa, sob a qual uma
camada comparvel ao manto das ascdias viventes pode ser observada. O corpo se encontra
dividido numa parte anterior em formato de barril e numa parte posterior alongada e triangular,
136

137

Durante muito tempo, o fssil mais antigo atribudo ao txon Cephalochordata

esteve representado por Pikaia gracilens, encontrado no Xisto de Burgess. Este animal apresenta

correr o que se pode interpretar como sendo um trato digestrio. A regio posterior termina numa
ponta estreita. Neste espcime, no h qualquer evidncia de nadadeiras ou raios de nadadeira.

um corpo comprimido lateralmente, em forma de fita, com cerca de cinco centmetros de

comprimento. Pikaia caracteristicamente segmentado, com mitomos em forma de V
bastante evidentes. Uma notocorda tambm encontrada (ver GOULD, 1990).

5.1.3.5.1.5 Craniata

Como j demonstrado acima, para cordados e outros deuterostmios, os depsitos

datados do Cambriano Inferior, localizados na regio sul da China, tm fornecido uma grande
variedade de txons importantes para a elucidao da evoluo inicial dos Metazoa. No caso dos
Craniata no diferente. Shu et al. (1999b) descreveram duas espcies de agnatos provenientes
do Lagersttte de Chengjiang.
O tipo mais primitivo deles, Myllokunmingia fengjiaoa (Fig. 5.14), apresenta bolsas branquiais
bem desenvolvidas, enquanto que Haikouichtys ercaicunensis apresenta estruturas que os autores
interpretam como sendo parte de um cesto branquial e uma nadadeira dorsal com raios de
Figura 5.13: O cefalocordado Cathaymyrus diadexus, do Cambriano Inferior de Chengjiang. Fotografia composta da
parte e contraparte. A regio anterior foi impressa com o negativo invertido e depois montada, junto parte posterior
no invertida, que permanece desta maneira em sua configurao original. Reproduzido a partir de Shu (2006).

nadadeira. Caractersticas compartilhadas entre as duas espcies incluem mimeros complexos,

provveis dobras ventrais de nadadeiras e uma cavidade pericrdica. M. fengjiaoa fusiforme,
com seu corpo dividido numa regio ceflica anterior e numa regio posterior, correspondente a

Mais recentemente, no entanto, Shu et al. (1996a) descreveram um fssil muito

um tronco. Nadadeira dorsal desprovida de raios voltada para a direo anterior do animal,

semelhante a Pikaia, Cathaymyrus diadexus, porm 10 Ma mais antigo (Fig. 5.13).

dobras ventro-laterais de nadadeiras, surgindo a partir do tronco, provavelmente pareadas. A

Caractersticas importantes deste novo fssil so estruturas interpretadas como fendas branquiais

cabea apresenta sries de cinco, possivelmente seis, bolsas branquiais possivelmente ligadas a

farngeas. Ele provm do Lagersttte de Chengjiang. A parte anterior parece apresentar uma

um trio extrabranquial.

expanso modesta e contm uma rea ovide cncava, ainda preenchida por sedimento. Esta
estrutura presumivelmente representa a faringe. Estrias transversais, intimamente espaadas sobre
a faringe, so interpretadas como fendas branquiais. O restante do corpo segmentado e, embora
levemente preservado, o arranjo das estruturas transversais consistente com aquele de
mitomos, separados por miocomatas. Uma haste muito proeminente, mas estreita, corre
longitudinalmente. Ela pode representar uma notocorda, que em anfioxo sabidamente resistente
decomposio. Se ela representa a notocorda, parece terminar prxima da regio ceflica (em
Pikaia, ela tambm termina antes e nos anfioxos, ela ocupa o rostro, embora somente a partir de
estdios posteriores na ontogenia deste animal). Paralelamente, a esta suposta notocorda parece
138

139

possivelmente uma cavidade pericrdica. Esqueleto drmico, ou escamas, parecem no ter estado
presentes.Na regio anterior, ou cabea, de M. fengjiaoa podem ser observados um focinho e
estruturas complexas interpretadas como brnquias. Uma nadadeira dorsal em formato de vela
surge muito prximo extremidade anterior, crescendo posteriormente. Sobre o lado ventrolateral e mais posteriormente, existe uma dobra de nadadeira que no fssil inclinada num
ngulo em relao ao restante do corpo. Tanto a nadadeira dorsal quanto a dobra ventro-lateral
so desprovidas de raios. A boca est localizada presumivelmente na extremidade anterior.
Haihouichtys ercaicunensis fusiforme e mais esbelto que Myllokunmingia.
Apresenta uma nadadeira dorsal proeminente, direcionada para a sua regio anterior, que
apresenta raios em sua constituio. Uma dobra de nadadeira ventro-lateral, provavelmente
pareada, surge a partir do tronco. A cabea porta, pelo menos, seis e, possivelmente, at nove
arcos branquiais. Shu et al. (1999b) diagnosticaram a presena de cartilagens cranianas internas
neste animal. Tambm foram observadas, possivelmente arranjadas metamericamente e
posicionadas ventralmente ao longo do tronco.
As duas espcies muito parecidas em muitos aspectos. As anlises filogenticas
realizadas por Shu et al. (1999b) sugerem seguramente que os dois fsseis devam ser
classificados entre os agnatos, com ambos mais intimamente relacionados a lampreias do que s
feiticeiras. Haikoichtys apareceu num clado junto s lampreias e Jamoytius. Myllokunmingia
emerge numa posio basal, como grupo-irmo do txon contendo lampreias, Haikouichtys,
Jamoytius, ostracodermes e gnatostomados.

Figura 5.14: O vertebrado agnato do Cambriano Inferior Myllokunmingia fengjaoa, China. a) Vista lateral direita de
fssil muito bem preservado. Barra da escala, 5 mm. B) Desenho esquemtico, a partir de observao em cmara
lcida. Nmeros de 1-4 correspondem a bolsas branquiais identificada com relativa certeza. Reproduzido a partir de
Shu et al. (1999b).

O tronco de M. fengjiaoa apresenta ~25 mimeros, em formato de V duplo, com

o V ventral direcionado posteriormente e o V dorsal, para a regio anterior do animal.
Internamente, pode ser encontrado um canal alimentar, com faringe e intestino, uma notocorda e
140

141

nadadeira para a direo anterior, contrastante com a inclinao para a direo posterior destes
raios na maioria dos peixes.
Apesar da ntima relao entre lampreias e os fsseis descritos por Shu et al.
(1999b), em especial Haikoichtys, como sugerido pelas anlises filogenticas, tanto lampreias
quanto feiticeiras apresentam suas respectivas primeiras ocorrncias no registro, somente no
Carbonfero Inferior (JANVIER, 1999).
Xian-guang et al. (2002), baseados num novo espcime proveniente de
Chengjiang, concluram que as espcies Myllokunmingia fengjiaoa e Haikouichtys ercaicunensis,
assim como seu terceiro espcime, so representantes de uma mesma espcie. Estes autores no
encontraram nenhuma evidncia de notocorda em seu espcimes, desacreditando as
interpretaes de Shu et al. (1999b) desta estrutura nois fsseis analisados por eles. Eles
discordam que os mimeros tenham formato de V duplo e acreditam que estejam compostos
por apenas um V.

Alm disto, eles acreditam que os raios da nadadeira atribudos a

Haikouichtys devam ser resultado de algum processo sedimentar, uma vez que essas linhas so
contnuas acima da margem superior da nadadeira e abaixo de sua margem inferior sobre o corpo.
Os autores no conseguiram confirmar, ainda, a presena de pareamento na estrutura indicada
como nadadeira ventro-lateral por Shu et al. (1999b). Por fim, eles sugerem que todos os
espcimes devam ser classificados no gnero Myllokunmingia. Suas anlises filogenticas
apontam para a ocorrncia de Myllokunmingia numa politomia junto a Petromyzontoidea.
Figura 5.15: O vertebrado agnato do Cambriano Inferior Haihouichtys ercaicunensis, China. a) Vista lateral esquerda
do fssil. Barra da escala, 5 mm. B) Desenho esquemtico, a partir de observao em cmara lcida. Nmeros de 1-6
correspondem as unidades do cesto branquial identificadas com relativa certeza. Reproduzido a partir de Shu et al.
(1999b).

De acordo com Janvier (1999), fsseis de craniados, h muito tempo so

esperados para o Cambriano Inferior. Na opinio deste autor, os dois fsseis descritos por Shu et

5.1.3.5.1.6 Xenoturbellida

Xenoturbella no apresenta registro de acordo com Conway Morris (1993). Este

animal pequeno e de corpo mole.

al. (1999b) representam os craniados vertebrados mais convincentes at o momento descritos

para o Cambriano Inferior. Com seus blocos musculares em zigue-zague, relativamente
complexos, e crnio presumivelmente cartilaginoso, arcos branquiais, corao e suportes de

5.1.3.5.1.7 Hemichordata

nadadeiras, estes peixes lembram as larvas das lampreias viventes. Porm, um detalhe permanece
estranho em relao quilo que se conhece noutros vertebrados: a inclinao peculiar dos raios da

142

143

Conway Morris (1986 apud BUDD; JENSEN, 2000) registrou a ocorrncia de um

De acordo com Jefferies (1968), este txon apresenta, normalmente, o status de

enteropneusto, Ottoia tenuis, para o Xisto de Burgess. Por esta altura da histria geolgica,

classe dentro do filo Echinodermata, incluindo as ordens Cornuta e Mitrata. No entanto, este

muitos pterobrnquios semelhantes a Rhabdopleura so conhecidos a partir de fsseis

autor os classifica como um subfilo de Chordata, denominado Calcichordata, embora ainda

encontrados na Sucia (BENGSTON; URBANEK, 1986 apud BUDD; JENSEN, 2000) e na

considerando a existncia de afinidades com os equinodermados. Quando considerados

Sibria (DURMAN; SENNIKOV, 1993 apud BUDD; JENSEN, 2000).

equinodermados, os Stylophora so relacionados a trs outros txons (Homostelea,

Entretanto, Maletz et al. (2005) afirma que, das quatro classes de Hemichordata,

Ctenocystoidea e Homoiostelea; Fig. 5.17) num subfilo distinto (Homalozoa), com todos os

os enteropneustos e os questionveis planctosferdeos no apresentam registro fossilfero. As

integrantes desprovidos de simetria pentarradial e considerados como txon mais primitivo do

outras duas, Pterobranchia e Graptolithina, possuem representantes no registro fossilfero na

filo ou numa posio derivada como grupo irmo dos Crinoidea (Fig. 5.16F) (CLAUSEN;

forma de exoesqueletos orgnicos preservados. Estes autores descreveram novos pterobrnquios

SMITH, 2005). Porm, a natureza monofiltica dos Homalozoa foi questionada h bastante

provenientes do Cambriano Mdio da Bohemia e dos EUA e discutiram suas relaes com os

tempo (JEFFERIES, 1968), sendo corroborada pelas anlises mais recentes de David et al.

graptolitos. A maioria dos especialistas em graptolitos, atualmente, concorda que este grupo

(2000). Todos os quatro txons homalozorios apresentam registro a partir do Cambriano Mdio

encontra-se relacionados aos pterobrnquios. Os representantes mais antigos de Pterobranchia e

(DAVID et al., 2000).

Graptolithina do Cambriano Mdio e Superior foram documentados a partir de uma grande

A incluso dos Stylophora em Echinodermata encontra-se baseada na presena do

quantidade de localidades espalhadas pelo mundo (Escandinvia, Espanha, Sibria, Austrlia,

esqueleto caracterstico deste filo, denominado estreon, constitudo por placas que apresentam

China e Amrica do Norte). Eles j apresentam uma grande variedade de formas coloniais, nesta

uma malha tridimensional, e pela interpretao do apndice como um brao ou pednculo,

poca.

homlogos queles presentes nos equinodermados viventes (CLAUSEN; SMITH, 2005; Fig.
Desse modo, os hemicordados no apresentam representantes no Cambriano

5.16D). Porm, basicamente das interpretaes diferentes desta estrutura que emergem as

Inferior, como os outros deuterostmios, discutidos at aqui. Uma possvel exceo seria a

dificuldades de relacion-los filogeneticamente aos equinodermados ou aos cordados

incluso de Yunanozoon em Enteropneusta, como sugerido por Shu et al. (1996b). Porm, como

(CLAUSEN; SMITH, 2005).

visto acima (seo 5.1.3.5.1.2), os Yunnanozoa parecem formar um grupo basal de

Deuterostomia (SHU et al., 2003b).

Atravs da anlise da microestrutura do estreon, pode-se fazer inferncias a

respeito de tecidos moles associados a diferentes regies de uma determinada placa em
equinodermados viventes (CLAUSEN; SMITH, 2005). Clausen e Smith (2005) realizaram este
tipo de anlise para placas sseas desarticuladas do estilforo Ceratocystis. Estes autores
refutaram a hiptese Calcichordata (Fig. 5.16E) e o modelo Crinozoa (Fig. 5.16F). No entanto, a

5.1.3.5.1.8 Stylophora

microsestrutura do estreon fornece evidncia convincente de que os estilforos apresentavam

msculo e ligamento de fixao semelhante aos dos equinodermados modernos e um apndice
Os Stylophora representam um grupo completamente extinto de metazorios, com

muscular locomotor. Junto ausncia completa de simetria radial, tal evidncia fornece suporte

seu representante mais antigo, de acordo com o registro fossilfero, tendo origem no Cambriano

para a interpretao dos Stylophora como sendo um grupo-tronco dos equinodermados (Fig.

Mdio (CLAUSEN; SMITH, 2005). O corpo destes animais caracterizado pela presena de

5.16D).

duas regies distintas, uma delas representando o corpo e a outra, um apndice (Fig. 5.16).

144

145

Dominguez et al. (2002) realizaram estudos de raio-X de uma espcie

(Jaekelocarpus oklahomensis; Fig. 5.16A e B) de Mitrata e a descreveram como um cordado. A
cabea deste animal achatada dorsalmente e convexa ventralmente, e seu esqueleto construdo
de dez placas de calcita apenas. Eles apresentam um espinho oral articulado extremidade
anterior de uma placa ceflica dorsal. H duas lacunas antero-dorsais no esqueleto, no
observadas anteriormente em outros mitratos (Fig. 5.16A). Internamente cabea, duas
estruturas, denominadas pelos autores de complexos portadores de fendas direito e esquerdo,
esto presentes portando, pelo menos, trs fendas cada uma, interpretadas como fendas branquiais
(Fig. 5.16B). Pode haver ainda um quarto par de fendas abaixo dos outros trs. Cada uma dessas
estruturas apresenta um tubo de calcita, quase perpendicular fenda, que se projeta internamente
na direo mediana do animal.
Atravs de uma anlise funcional de J. oklahomensis, Dominguez et al. (2002)
sugerem que as fendas deviam ser ciliadas, bombeando a gua para fora, que, aps ter passado
por essas estruturas, entraria num trio (ou trios) situado lateralmente s fendas e deixaria o
animal, provavelmente pelas lacunas antero-dorsais. De acordo com os autores, entre os cordados
viventes, estas fendas ocorrem nos cefalocordados e nos tunicados. Os autores atribuem J.
oklahomensis aos tunicados, por causa de algumas sinapomorfias sugeridas para os dois grupos:
fendas branquiais ciliadas alongadas antero-posteriormente, como os estigmas das ascdias, que
se arranjam em colunas como os estigmas de ascdias e dolioldeos, enquanto que o trio
potencial estende-se para longe, tanto no lado esquerdo quanto no direito, e assim para as regies
direita e esquerda da faringe, como nas ascdias. Alm do mais, o trio se abriria anterodorsalmente como nas ascdias e estaria pareado como nas ascdias ps-larvais. Os autores
concluem

Figura 5.16: Representantes de Stylophora. (A-B) Reconstruo de Jaekelocarpus oklahomensis (Mitrata),

Carbonfero Superior, Oklahoma, em vista lateral direita (A), com as letras codificando as placas da regio
interpretada como correspondente cabea, e em vista lateral esquerda evidenciando a organizao interna,
mostrando o complexo portador de fendas esquerdo. L1-L3 correspondem s fendas esquerdas 1-3. (C-F)
Reconstruo de Ceratocystis (Cornuta), apresentando caractersticas morfolgicas bsicas. (D-F) Trs
interpretaes distintas da anatomia dos tecidos moles do apndice estilforo em seo longitudinal proximal
(esquerda) e seo transversal distal (direita): modelo de equinodermado primitivo (D), modelo calcicordado (E) e o
modelo Crinozoa (F). A e B reproduzidos a partir de Dominguez et al. (2002) e C-F, a partir de Clausen e Smith
(2005).

146

que

este

mitrato

pode

representar

um

Figura 5.17 : Reconstrues morfolgicas de trs txons homalozorios. (A-D) Representao e nomenclatura da
parede corporal de Trochocystites bohemicus (Homostelea), Cambriano Mdio, Bohemia, em vistas das superfcies
superior (A), lateral (B), inferior (C) e oral (D). A barra da escala de 1 cm serve de referncia para as figuras A-D.
(E-F) Representao e nomenclatura da parede corporal de Ctenocystis utahensis (Ctenocystoidea), do Cambriano
Mdio, Utah, em vistas das superfcies superior (E) e inferior (F). A barra de escala de 0,5 cm serve de referncia
para as figuras E-F.

147

Figura 5.17 continuao: (G) Representao e nomenclatura da parede corporal de Castericystis vali (Homoiostelea),
Cambriano Mdio, Utah. Reproduzidos a partir de David et al. (2000).

grupo-tronco de cordados por ainda reter caracteres primitivos como o esqueleto de calcita dos
equinodermados.

5.1.3.5.1.9 Echinodermata

148

149

O fssil mais antigo atribudo aos equinodermados corresponde a Arkarua,

proveniente da parte terminal do Proterozico da Austrlia (GEHLING, 1987 apud BUDD;
JENSEN, 2000). Este animal relacionado aos equinodermados com base em sua simetria
pentarradial. No entanto, Budd e Jensen (2000) acreditam que este nico caractere seja
insuficiente para inclu-los nos equinodermados e falam que um argumento semelhante
utilizado para Tribrachidium (GLAESSNER; WADE, 1966 apud BUDD; JENSEN, 2000),
tambm do final do Proterozico, mas que no possui simetria pentarradial.
Porm, helicoplacideos e edriasterideos so os fsseis esqueletizados mais
antigos no disputados de equinodermados (DORNBOS; BOTTJER, 2000). Estes dois grupo so
encontrados no Cambriano Inferior, poca em que tambm j esto presentes Gogia, um
eocrinideo considerado grupo tronco dos crinideos, e blastozorios lepdocistdeos, tais como
Kinzercystis e Lepidocystis (DAVID et al., 2000; BUDD; JENSEN, 2000).
Os helicoplacideos so equinodermados que apresentam amblacros trirradiados,
os quais so cobertos por colunas de placas calcticas dispostas em hlice (Fig. 5.18). Eles so
abundantes somente em xistos do Membro Mdio da Formao Poleta do Cambriano Inferior
(Atdabaniano), em Westgard Pass, nas Montanhas White-Inyo da Califrnia. A sua articulao
esqueltica encontra-se arranjada de maneira frouxa, com a maioria dos espcimes estudados por

Figura 5.18: Helicoplacoidea, Cambriano Inferior, Califrnia. (A) Fotografia de um espcime bem preservado. A
moeda de 1 centavo estadounidense tem ~1,9 cm de dimetro. (B) Reconstruo da posio em vida do animal, com
estruturas morfolgicas bsicas indicadas. Reproduzido a partir de Dornbos e Bottjer (2001).

estes autores apresentando-se parcialmente desarticulados (DORNBOS; BOTTJER, 2001).

J os Edrioasteroidea apresentam um corpo em forma de saco ou disco baixo, com
uma teca flexvel, composta de muitas placas pequenas e irregularmente poligonais ou
arredondadas. Da boca, situada na rea central da superfcie superior, estendem-se cinco reas
ambulacrrias curvadas, ou retas, no-ramificadas na direo da borda da teca. O nus provido
de uma cobertura valvular localiza-se numa das reas interambulacrrias. Uma abertura para o
sistema hidrovascular localiza-se entre a boca e o nus (MOORE, 1952).

Em relao ao registro fossilfero das classes viventes de equinodermados,

representantes das classes Ophiuroidea, Asteroidea e Echinoidea so encontrados somente no
Ordoviciano Superior, enquanto holoturideos tm registro fossilfero a partir do Carbonfero
Inferior (Mississipiano) (BRUSCA; BRUSCA, 2003). A maioria dos especialistas em Crinoidea
considera Aethocrinus o txon mais antigo do grupo, com ocorrncia no Ordoviciano Inferior.

A maioria dos edrioasterideos era firmemente fixa a algum tipo de substrato. No

esto presentes braquolos ou qualquer outro tipo de apndice se estendendo a partir do corpo.
Neles j se pode observar uma pirmide anal, com placas que circundam o nus. Poros entre as
placas ambulacrrias esto presentes tambm (MOORE, 1952). De acordo com Brusca e Brusca
(2003), um animal muito parecido com o edrioasteride Camptostroma roddyi pode ter sido o
ancestral das cinco classes viventes de equinodermados.

150

151

Recentemente, Shu et al. (2004) descreveram um grupo fssil proveniente das

assemblias fsseis de Chengjiang, relacionados a Vetulicolia e aos homalozorios. Duas
espcies deste novo txon, denominado Vetulocystida, foram reconhecidas: Vetulocystis catenata
e Dianchicystis jianshanensis (Fig. 5.19). Os autores os classificaram como um grupo-tronco de
Ambulacraria, em suas anlises filogenticas.
O plano corporal geral dos Vetulocystida consiste numa teca inflada e numa
estrutura menor, interpretada como uma cauda posterior. A teca apresenta dois cones truncados
proeminentes, cada um deles com costelas radiais bem desenvolvidas, que convergem sobre uma
abertura central. O cone anterior interpretado de modo tentativo como boca. A boca de alguns
estilforos piramidal tambm, enquanto que nalguns blastideos pentremitdeos, a boca
recoberta por uma srie de placas somticas. A abertura posterior foi interpretada como nus,
possivelmente combinado com outras aberturas (gonporos, por exemplo). semelhante ao nus
piramidal com placas de vrios equinodermados extintos, tais como solutos, ctenocistideos,
cistideos e alguns eocrinideos. A superfcie externa da teca lisa e no apresenta qualquer
outra evidncia de mineralizao. Eles interpretaram uma estrutura lenticular presente na teca
como sendo um rgo respiratrio. Se gua entrasse pela boca e deixasse o animal atravs do
rgo respiatrio, existiria uma semelhana entre as brnquias lamelares (lamelipros) dos
estilforos cornudos, embora as fendas branquiais destes animais apresentem uma ampla
variedade de formas. Os dois novos gneros diferem basicamente nas estruturas caudais.

5.1.3.5.2 Protostomia

Grande parte dos filos classificados em Protostomia apresentam sua primeira

ocorrncia no registro fossilfero no Cambriano Inferior, com outros surgindo posteriormente no
eon Fanerozico. Alguns grupos completamente extintos, mas relacionados aos protostmios so
Figura 5.19: Vetulocystida, Cambriano Inferior, China. (A-B) Vetulocystis catenata e (C-D) Dianchicystis
jianshanensis. (A) Espcime completando evidenciando o plano corporal composto de duas regies distintas. (B)
Esquema interpretativo, indicando as estruturas morfolgicas bsicas. (C) Espcime completando evidenciando o
plano corporal composto de duas regies distintas. (D) Esquema interpretativo, indicando as estruturas morfolgicas
bsicas. Barras de escalas milimtricas. Reproduzido a partir de Shu et al. (2004).

tambm discutidos nesta subseo.

5.1.3.5.2.1 Chaetognatha
152

153

Chen e Huang (2002) registram uma possvel espcie de quetognato,

presente na regio anterior do tronco (Fig. 5.20B), afilada posteriormente e se conectando a uma

Eognathacantha ercainella do Cambriano Inferior, proveniente do xisto de Maotianshan (~520

estrutura contnua, interpretada como intestino. Este corre posteriormente tendo um nus possvel

Ma), prximo a Haikou, Kunming, Sul da China. O corpo deste animal apresenta-se tripartido,

em sua extremidade, localizado anteriormente cauda (Fig. 5.20A).

consiste em cabea, tronco e cauda potencial (Fig. 5.20A).

5.1.3.5.2.2 Lophotrochozoa

5.1.3.5.2.2.1 Halkieriidae

Os Halkieriidae so metazorios bilateralmente simtricos com escleritos calcrios

Figura 5.20: O quetognato Eognathacantha ercainella, cambriano Inferior, China. (A) Vista ventral do holtipo,
evidenciando o plano corporal tripartido e a posio do nus potencial e de uma nadadeira lateral. (B) Aumento da
regio da cabea com interpretao da posio duma srie de estruturas morfolgicas potenciais; pontos brancos,
indicam a posio dos espinhos e pontos vermelhos, os dos dentculos.Barra da escala, 5 mm em A e 2 mm em B.
Reproduzido a partir de Chen e Huang (2002).

dispostos em diversas zonas longitudinais (dorsal, laterais e ventro-laterais) do corpo. Estes

elementos esquelticos encontram-se amplamente distribudos e constituem um componente
importante de muitas assemblias datadas do Cambriano Inferior. Os escleritos consistem numa
regio laminar e noutra basal (CONWAY MORRIS; PEEL, 1995).
Alm dos escleritos, o esqueleto dos Halkieriidae apresenta uma par de placas

A cabea tem formato arredondado e mais larga que comprida. Ela se projetando

dorsais que em Halkieria evangelista, pelo menos, so convexas dorsalmente, com linhas de

anteriormente e na suas laterais so encontrados ~12 espinhos levemente curvados. Como nos

crescimento proeminentes e ornamentao radial. A valva anterior subquadrada, com a

representantes modernos do filo, esses espinhos apresentam uma base expandida, provavelmente

posterior apresentando formato mais ovalado, menos convexo e com ornamentaes radiais.

embebida em tecido. Na parte anterior da cabea, pode-se observar diversas estruturas em forma

Internamente, pode-se identificar hastes proeminentes abaixo da superfcie dorsal, correndo

de espinhos menores, interpretadas como dentes pequenos (Fig. 5.20B). Na regio mdia da

adaxialmente numa direo anterior, um tubo digestrio reto, possivelmente com aparato

cabea, encontram-se vrias estruturas azuladas em formato de papilas, circundando uma

alimentcio anterior e nus sub-terminal (CONWAY MORRIS; PEEL, 1995).

estrutura pequena em forma de fenda, inferida como uma boca pequena (Fig. 5.20B). Um par de
estruturas transversais em forma de taa na margem posterior da cabea interpretado como
marcas de impresses musculares de um capuz.
O tronco no parece ter cutcula. A parte posterior do corpo considerada uma
cauda, a qual se afila posteriormente. Um envelope pode corresponder a uma cutcula que
envolve a cauda, isto no ocorre nos quetognatos modernos. Este fssil preserva apenas uma par
de nadadeiras desprovidas de raios, que se estendem continuamente da parte anterior do tronco,
ao longo de toda a extenso desta regio e da cauda. Uma faringe bulbosa intepretada como
154

155

amplamente distribudos em estratos dos Tomotiano e do Atdabaniano (CONWAY MORRIS;

PEEL, 1995).
Em relao aos moluscos de modo geral, os Halkieriidae se assemelham mais
intimamente aos caudofoveados, solenogastres e aos qutons. As valvas nos Halkieriidae de
Sirius Passet no lembram intimamente nenhum dos tipos diferentes de qutons. Por outro lado,
as relaes entre os Halkieriidae e os poliquetas so discutidas basicamente comparando-se os
escleritos e as cerdas.
A valva posterior dos Halkieriidae de Sirius Passet de algum modo semelhante
s valvas de um braquipode inarticulato. Os autores no sugerem, entretanto, que H. evangelista
seja ancestral direto dos braquipodes. J, Conway Morris e Peel (1995) interpretaram os
Halkieriidae como um grupo-tronco de braquipodes.
Vinther e Nielsen (2005) reanalisaram material de Halkieria, concluindo que os
caracteres observveis com segurana neste txon so compatveis a caracteres presentes em
moluscos. Porm, sua combinao nica de caracteres no lhes permite ser includos em alguma
classe de Mollusca j existente e os autores erigem a classe Diplacophora. Qualquer uma das
posies filogenticas sugeridas para os Halkieriidae, entretanto, os classifica junto aos
Lophotrochozoa.
Figura 5.21: Halkieriidae, Cambriano Inferior, Groenlndia. Esquema da vista dorsal de Halkieria evangelista,
apresentando a localizao das valvas e zonas de escleritos (Palmados, cultrados e aciculados). Reproduzido a partir
de Vinther e Nielsen (2005).

Halkieria evangelista descrito de material proveniente da fauna de Sirius Passet,

na Formao Buen, Cambriano Inferior de Peary Land, norte da Groenlndia. A presena de
valvas proeminentes, uma cobertura imbricada de escleritos e um p largo tm indicado que os
halkierideos encontram-se relacionados aos moluscos. Tambm se acredita que eles estejam
relacionados a Wiwaxia corrugata, mais bem conhecida do Xisto de Burgess e interpretada por
Conway morris (1985 apud CONWAY MORRIS; PEEL, 1995) como sendo mais provavelmente

5.1.3.5.2.2.2 Ectoprocta (Bryozoa)

Os briozorios do estdio inicial do Arenigiano Bilingeniano do noroeste da

Rssia (Ingria) esto entre os mais antigos do mundo. Briozorios deste andar so tambm
conhecidos a partir de espcimes provenientes da Polnia, Irlanda, Pas de Gales e Amrica do
Norte (PUSHKIN; POPOV, 1999). Briozorios antigos tambm foram registrados para o
Tremadociano Superior (mais antigo que os datados para o Arenigiano) e Arenigiano Inferior do
sul da China (HU; SPJELDNAES, 1991 apud PUSHKIN; POPOV, 1999).

relacionada aos moluscos. Os Halkieriidae e Wiwaxia encontram-se aparentemente relacionados,

embora este txon parea mais ntimo aos aneldeos poliquetas. A distribuio dos escleritos
parece ter caractersticas equivalentes em Halkieriidae e em Wiwaxia. Nos primeiros, eles so

156

157

Dzik (1991b apud CONWAY MORRIS; PEEL, 1995) apresenta evidncia para a
identificao de ancestrais de ectoproctos solitrios na forma de tubos fsseis do tipo de
cornulitdeos, embora estes animais derivem de estratos mais jovens que aqueles onde se
encontram os primeiro ectoproctos no equivocados. Dzik sugeriu que os cornulitdeos so
relacionados aos tentaculitdeos tubcolas, para os quais Towe (1978 apud CONWAY MORRIS;
PEEL, 1995) apresentou evidncia para a estrutura da concha semelhante de um braquipode.

5.1.3.5.2.2.3 Phoronozoa

Um verme do Xisto de Maotianshan, na China, Iotuba chengjiangensis, lembra

superficialmente os forondeos atuais, mas novos espcimes so necessrios, de acordo com
Huang et al. (2004a), para se estabelecer suas relaes. Posteriormente, os forondeos apresentam
registro somente no Cretceo (CONWAY MORRIS, 1993).
Os braquipodes mais antigos conhecidos a partir do registro fossilfero so os
paterindeos do Tommotiano da Sibria (PELMAN, 1977 apud BUDD; JENSEN, 2000), mas
Figura 5.22: Ectoprocta do Ordoviciano Inferior da Rssia. (A-B) Hemiphragma priscum e (C-D) Esthoniopora?
lessnikowae. (A) Seo tangencial apresentando o arranjo das aberturas arredondadas dos zocios e aberturas
poligonais dos zocios. Aumento de 40 X. (B) Seo longitudinal de colnia ramosa. Aumento de 30 X. (C) Seo
tangencial mostrando as aberturas poligonais dos zocios. Aumento de 40 X. (D) Seo longitudinal atravs da parte
subperifrica da colnia, mostrando diafragmas inclinados e hemifragmas de cmaras de zocios. Aumento de 30 X.
Reproduzidos a partir de Pushkin e Popov (1999).

parecem representar um grupo tronco devido sua musculatura e seu sistema de canais do manto,
que diferem consideravelmente de outros braquipodes lingulados. As primeiras formas no
disputadas de braquipodes, os oboldeos, datam do Atdabaniano (HOLMER; POPOV, 1996
apud BUDD; JENSEN, 2000) e os primeiros braquipodes articulados, os ortdeos, aparecem na
mesma poca (ROWELL, 1977 apud BUDD; JENSEN, 2000).
Todos os trs subfilos viventes (Linguliformea, Craniida e Rhynchonelliformea) j

Pushkin e Popov (1999) descreveram espcies representantes da ordem

Trepostomata (Stenolaemata), com colnias em formato hemisfrico ou nodular (Esthoniopora?

esto presentes no Cambriano Inferior (SKOVSTED; HOLMER, 2003). A figura 6.23 apresenta
alguns dos representantes destes txons.

lessnikowae, Dianulites helenae, por exemplo). Mas de acordo com os autores, Hemiphragma
priscum a espcie mais antiga de briozorios, com as outras levemente mais jovens. As ordens
Cystoporata, Cryptostomata, Fenestrata e Trepostomata no esto representadas nesta assemblia
russa, mas so encontradas em outras partes do mundo, tambm em rochas do Ordoviciano
Inferior (PUSHKIN; POPOV, 1999).

158

159

representante deste grupo (BRIGGS; CONWAY MORRIS, 1986 apud NIELSEN, 2001; TODD;
TAYLOR, 1992 apud NIELSEN, 2001).

5.1.3.5.2.2.5 Sipuncula

Recentemente, Huang et al. (2004a) registraram trs espcies de sipunculdeos,

classificadas em dois gneros, a partir do Xisto de Maotianshan do Cambriano Inferior,
localizado no Sul da China: Archaeogolfingia caudata, Cambrosipunculus tentaculatus e
Cambrosipunculus sp.
A. caudata (Fig 5.24A) apresenta uma introverte relativamente longa que se torna
mais afilada na extremidade anterior, que desconhecida, pois se encontra invaginada. Esta
espcie apresenta um tronco mais espesso e de dimetro muito constante, com aproximadamente
o mesmo comprimento que a probscide. O tronco porta pregas em formato de anel ao longo de
sua seo mdia e termina posteriormente numa extremidade coniforme. O tronco est coberto
por papilas minsculas, semelhantes a pequenos pontos, mais densamente distribudos na
extremidade posterior. Ele termina numa projeo delgada com um formato afilado, que lembra o
Figura 5.23: Representantes de braquipodes, encontrados no Cambriano Inferior da Groenlndia. Vista externa da
valva ventral de Micromitra bella (Linguliformea) (A-B). Aumento de 11 X em (A) e de 60 X em (B). Moldes
internos de duas valvas dorsais de Obolella crassa (Rhynchoneliformea) (C). Aumento de 55 X. Molde interno de
valva dorsal de um craniopsdeo no-identificado (Craniiformea) (D). Aumento de 31 X. reproduzido a partir de

Skovsted e Holmer (2003).

apndice de alguns golfinguideos modernos. O trato digestrio apresenta formato de U,

recurvado prximo extremidade posterior do tronco, terminando numa estrutura claramente
arredondada localizada na juno entre o tronco e a probscide, interpretada como o nus
(HUANG et al., 2004a).
Em C. tentaculatus (Fig. 5.24B), o corpo apresenta um formato afilado, sem uma

5.1.3.5.2.2.4 Entoprocta

diviso clara entre a probscide e o tronco. A probscide relativamente alongada e apresenta

um formato levemente afilado. De modo semelhante maioria das espcies modernas, a parte
anterior da probscide encontra-se armada com ganchos. A extremidade probscide margeada

O registro fossilfero de entoproctos consiste em colnias de uma espcie de

por mais de dez tentculos perifricos simples e pequenos. O tronco mais alongado que a

Barentsia, do Jurssico Superior (TODD; TAYLOR, 1992 apud NIELSEN, 2001). Dinomiscus

probscide e apresenta uma extremidade posterior arredondada. Papilas finas esto presentes

do Xisto de Burgess, anteriormente interpretado como um entoprocto, no parece ser um

sobre o tronco, mas nenhum padro pregueado claro est representado. O trato digestrio em
formato de U se curva prximo extremidade posterior do tronco. Ambas as regies,
160

161

ascendente e descendente, so retas, diferente de A. caudata, onde a poro ascendente do tubo

digestrio ondulada. O trato termina numa estrutura circular que representa o nus (HUANG et

Huang et al. (2004a) consideraram essas formas fsseis como grupo-irmo dos
representantes modernos da classe Sipunculidea.

al., 2004a). A outra espcie do gnero Cambrosipunculus no ser descrita aqui, por se
assemelhar a C. tentaculatus.
5.1.3.5.2.2.6 Nemertini

O registro fossilfero dos nemertneos

mostra-se extremamente escasso, com

Archisymplectes rhothon, tendo sido descrita para o Carbonfero Superior (Pennsilvaniano), de

Illinois (SCHRAM, 1973 apud CRANDALL E NORENBURG, 2001). No entanto, suas
afinidades com outros membros do filo so incertas. Porm, os amiskwideos (representados por
Amiskwia do Xisto de Burgess) podem representar um estdio inicial desse filo (CONWAY
MORRIS, 1993).

5.1.3.5.2.2.7 Mollusca

O grupo mais antigo de moluscos encontrado no registro fossilfero corresponde

aos j extintos Helcionelloida (GUBANOV; PEEL, 2003). Este txon um representante
bastante proeminente das assemblias de fsseis pequenos conchosos do Cambriano Inferior,
podendo ser encontrados nos primeiros destes agrupamentos fsseis, localizados no norte da
Sibria. Os helcionelides so moluscos univalves, cuja concha apresenta um pice posterior,
diferentemente dos Monoplacophora (onde este caractere encontra-se situado em posio
anterior), com quem j foram classificados (GUBANOV; PEEL, 2003). Gubanov e Peel (2003)
redescreveram espcimes de Oelandiella korobkovi (Fig. 5.25), um animal achatado lateralmente
e enrolado atravs de aproximadamente uma volta corporal da concha, encontrado no NemakitFigura 5.24: Representantes fsseis do filo Sipuncula, Cambriano Inferior, China. Espcime completo de
Archaeogolfingia caudata (A), onde so visveis uma srie de caractersticas morfolgicas. Espcime completo de
Cambrosipunculus tentaculatus (B), apresentando vrias caractersticas morfolgicas. Barra das escalas, 5 mm.
Abreviaes como a seguir: Ac, apndice caudal; n, nus; Pr, probscide; Ra, regio ascendente do trato digestrio;
Rd, regio descendente do trato digestrio; Te, tentculos; Tr, tronco. Reproduzido a partir de Huang et al. (2004a).

Daldiniano.
Um outro grupo de moluscos extintos e presentes j no Cambriano Inferior o dos
Rostroconchia. Eles lembram os bivalvos em aparncia, mas apresentam uma ou mais camadas
da concha contnuas ao longo da margem dorsal, de modo que a comissura dorsal, presente nos

162

163

bivalvos, encontra-se ausente. As conchas juvenis so univalvadas e helicoidais (CLARKSON,

Cambriano Superior (CLARKSON, 1986). Porm, Budd e Jensen (2000) afirmam que fsseis

1986). O gnero mais antigo de Rostroconchia Heraltipegma, do Cambriano Inferior.

como Aldanella, por exemplo, foram considerados gastrpodes com base apenas na presena de

Quanto aos moluscos viventes, somente as classes Bivalvia, Gastropoda e

Monoplachophora j se encontram representadas, pelo menos por seus grupos troncos, no

concha helicoidal, podendo representar, na realidade, um grupo tronco da classe.

Em relao aos Monoplacophora, os gneros Pilina e Tryblidium so encontrados
no Cambriano Inferior (CLARKSON, 1986).

Cambriano Inferior (BUDD; JENSEN, 2000; MACHADO; KOTZIAN; 2000).

No Cambriano Superior, as classes Cephalopoda e Polyplacophora aparecem pela

primeira vez. Os cefalpodes esto representados nesta poca pelas subclasses Orthoceratoidea
(CLARKSON, 1986) e Nautiloidea (MACHADO; KOTZIAN, 2000), com os Coleoidea surgindo
pela primeira vez no registro fossilfero duvidosamente no Carbonfero Superior (MACHADO;
KOTZIAN, 2000).
Os primeiros qutons (Polyplacophora) esto representados pelas formas
Matthevia (RUNNEGAR et al., 1979 apud CONWAY MORRIS; PEEL, 1995) e
Preacanthochiton (BERGENHAYN, 1960 apud CONWAY MORRIS; PEEL, 1995). Os
enigmticos multiplacforos, do paleozico, conhecidos principalmente a partir de valvas
desarticuladas de carbonato de clcio, foram includos junto aos poliplacforos a partir de
anlises de um novo espcime articulado (VENDRASCO et al., 2004).
Os moluscos da classe Scaphopoda ocorrem a partir do Ordoviciano, com um
Figura 5.25: O molusco Oelandiella korobkovi (Helcionelloida), Cambriano Inferior, Sibria. Representao da vista
lateral esquerda, com a extremidade inferida como anterior voltada para a esquerda (A); vista posterior (B) e vista
anterio-dorsal (C), demonstrando a assimetria da concha. Todas aumentadas em 15 X. Reproduzido a partir de
Gubanov e Peel (1999).

exemplo sendo o gnero Plagioglypta (CLARKSON, 1986).

Recentemente, um fssil do Siluriano, proveniente do Lagersttte Herefordshire,
Inglaterra, foi descrito como o aplacforo mais antigo encontrado no registro fossilfero
(SUTTON et al., 2004). Acaenoplax hayae, como foi chamado, apresenta espinhaos
transversais, em sua regio dorsal, os quais se repetem em sries, portando provavelmente

Fordilla troyensis, encontrado nas Ilhas Bastion e Ella, nordeste da Groenlndia, e

datados para o Cambriano Inferior (Botomiano) considerado um bivalvo verdadeiro por alguns
autores (SKOVSTED; HOLMER, 2005), mas como um grupo tronco desta classe por outros
(BUDD; JENSEN, 2000). Outros gneros disputados de Bivalvia so Pojetaia, do cambriano
Inferior da Austrlia e Tuarangia do Cambriano Mdio da Nova Zelndia, com os primeiros
fsseis atribudos com maior confiabilidade em Bivalvia sendo encontrados a partir do

espinhos aragonticos inclinados posteriormente (Fig. 5.26). Faixas de lobos oblquos ventrais
correspondem em posio aos espinhaos dorsais. Valvas aragonticas dorsais sobrepem cada
tero de espinhao. A penltima valva encontra-se ausente, deixando um total de sete valvas.
Sutton et al. (2004) o interpretaram como um molusco aculfero, que combina estruturas
autapomrficas nicas a caracteres tpicos das classes Polyplacophora e Aplacophora, mas
estando mais intimamente relacionados a este ltimo.

Ordoviciano (CLARKSON, 1986).

Alguns autores consideram que os primeiros fsseis de gastrpodes so
encontrados no Cambriano Inferior, podendo ser classificados em Archaeogastropoda
(CLARKSON, 1986; MACHADO; KOTZIAN, 2000), com os pleurotomarianos surgindo no
164

165

Fedonkin e Waggoner (1997) reconstruram Kimberella, encontrada nas

assemblias Ediacarianas, como um animal bentnico bilateralmente simtrico, portador de uma
concha univalve, no mineralizada, que lembra um molusco em diversos aspectos. Possveis
sinapomorfias de moluscos so a presena de um p e de uma concha. Se este txon realmente
representar um molusco, ele corresponde ao representante mais antigo do filo.

5.1.3.5.2.2.8 Annelida

Vermes semelhantes a aneldeos foram reconhecidos para o Cambriano Mdio,

incluindo os poliquetas de Burgess, e Cambriano Inferior, a partir da fauna de Sirius Passet
(BUDD; JENSEN, 2000). Estes fsseis apresentam normalmente feixes pareados de cerdas e, de
modo geral, se parecem muito com poliquetas. Entretanto, no podem ser relacionados com
nenhuma forma atual, facilmente, e so desprovidos completamente de mandbulas esclerotizadas
(BUDD; JENSEN, 2000). As primeiras mandbulas de aneldeos aparecem no registro fssil pelo
Ordoviciano Inferior (BENTON, 1993 apud BUDD; JENSEN, 2000).
Os fsseis mais antigos conhecidos de vermes preservados anatomicamente e de
afinidades com poliquetas, mesmo que indefinidas, corresponde Myoscolex ateles (Fig. 5.27), da
parte superior do Cambriano Inferior do Xisto da Baia de Emu, Ilha Kangaroo, Sul da Austrlia
(DZIK, 2004). Esta forma corresponde ao aneldeo possivelmente mais antigo representado no
registro fossilfero. A camada fosfatizada da parede corporal apresenta pregas transversais em sua
superfcie, que lembram muito quelas de poliquetas e onicforos viventes. Nenhuma cutcula
rgida foi encontrada. A segmentao corporal encontra-se expressada somente na distribuio
dos apndices seriados, com a superfcie corporal sendo, de modo geral, uniforme. A parede
penetrada com trs sries de estruturas em formato de haste ao longo dos dois lados do corpo, as
Figura 5.26: O molusco Acaenoplax hayae (Aplacophora), Siluriano, Inglaterra. Seo das regies anterior e mdia
do tronco (A). Aumento de 8,9 X. Reconstruo esquemtica em vistas dorsal (B) e ventral (C), indicando as valvas
(V1-V6, V7v, V7d), espinhaos (R1-R17, ?R0, ?R-1), sulco mediano, lobos (L) e projees posteriores (Ps, Pm, P1P4). Reproduzido a partir de Sutton et al. (2004).

quais eram inicialmente fortemente esclerotizadas. As hastes mais proeminentes encontram-se

fixadas acima do eixo corporal, apontando para a regio ventral do animal. Devido ao fato dessas
estruturas serem aparentemente secretadas por tecidos moles e de sua morfologia estar em acordo
com a de cerdas de aneldeos, elas so consideradas como tal. Corpsculos ovais, localizados nas
proximidades de suas extremidades ventrais podem ser de natureza semelhante.

166

167

tubrculos, irregularmente distribudos ou em faixas oblquas, exposto. Os limites deste cinto

so bastante claros e as fibras circulares de partes laterais do corpo no atravessam este limite. As
cerdas parecem penetrar o corpo neste limite. Uma srie de estruturas ventrais em formato de
haste emerge da parede corporal entre o cinto tuberculado ventral e a zona ventro-lateral de fibras
longitudinais, as quais se encontram direcionadas posteriormente e orientadas de maneira oblqua
em relao ao eixo corporal. Elas parecem aumentar de tamanho na direo posterior do corpo.
Ambas as margens das cerdas ventrais so obtusas. Esto presentes tambm cerdas de posio
lateral. Elas parecem ser homlogas s cerdas aneldeas e emergem da parede corporal dorsolateralmente.
Conway Morris e Peel (1995) comentam que um fssil no descrito da fauna de
Sirius Passet pode ser o primeiro representante dos aneldeos.
Com relao aos txons que recentemente tm sido aceitos por um grande nmero
de pesquisadores como integrantes de Annelida, os pogonforos apresentam registro duvidoso
para o Cambriano, os Vestimentifera so encontrados pela primeira vez no Carbonfero. J os
Echiura apresentam um registro no totalmente confivel para o Carbonfero (CONWAY
MORRIS, 1993).

5.1.3.5.2.2.9 Gastrotricha
Figura 5.27: Myoscolex ateles, Cambriano Inferior, Austrlia. Espcime comprimido dorsiventralmente e
submergido em lcool para facilitar a observao de seus detalhes (A). Espcime comprimido lateralmente e
submergido em lcool (B). A e B aumentados em 2 X. (C-D) Reconstituio do formato externo do corpo
em vistas ventral (C) e lateral esquerda (D). Reproduzidos a partir de Dzik (2004).

Duas faixas de cerdas ventrais pequenas emergem do corpo ao longo dos dois

Os gastrtricos no possuem registro fossilfero (CONWAY MORRIS, 1993).

5.1.3.5.2.2.10 Platyhelminthes

lados de um cinturo ventral estreito, cuja superfcie apresenta-se irregularmente tuberculada. A

superfcie corporal levemente estriada e pregueada, com a estriao sendo irregular ao longo de
seu curso (DZIK, 2004). O autor interpreta este padro como evidncia de uma parede fibrosa,
presente originalmente no animal. As pregas so mais facilmente visveis na regio ventral e
ventro lateral. Havia bandas ventro laterais discretas de msculos longitudinais. Pregas
longitudinais, embora presentes em menor nmero, emergiam na parte dorsal do corpo. Nalguns

Com exceo de possveis fsseis traos (ALESSANDRELLO et al., 1988 apud

CONWAY MORRIS 1993), os platelmintes so quase inexistentes no registro fssil. Entretanto,
um fssil que pode representar o nico fssil de um platelminto parasita proveniente de do
Devoniano Superior da Latvia. Estas evidncias correspondem a crculos de ganchos (muito

espcimes, um cinto ventral muito estreito representado por protuberncias em forma de

168

169

semelhantes aos rgos de fixao dos cestdeos e monogneos viventes associados a peixes

O registro fossilfero do Ecdysozoa apresenta-se bem representado a partir do

modernos) localizados nas regies branquiais e abdominais de duas espcies de peixes acantdios

Cambriano Inferior, embora nem todos os seus filos constituintes estejam presentes nesta poca.

pequenos (LITTLEWOOD; DONOVAN, 2003).

De acordo com Huang et al. (2004c), a biota do Xisto Maotianshan, sul da China, dominada por
ecdisozorios, tais como Arthropoda e Priapulida, demonstrando a rpida radiao destes animais
j no Cambriano Inferior.

5.1.3.5.2.2.11 Gnathostomulida

5.1.3.5.2.3.1 Palaeoscolecida
De acordo com Conway Morris (1993), os Gnathostomulida no apresentam
registro fossilfero.
Os Palaeoscolecida so um grupo de animais encontrados abundantemente no
Cambriano Inferior, na Groenlndia e na China (CONWAY MORRIS, 1993; BUDD; JENSEN,
2000). Estes organismos so anelados externamente e apresentam cutcula conspcua, assim como

5.1.3.5.2.2.12 Syndermata

uma probscide armada (Fig. 5.27). Com base nesta caracterstica, eles podem relacionados aos
cicloneurlios ou, pelo menos, aos Ecdysozoa (BUDD; JENSEN, 2000). Huang et al. (2004b)
Os rotferos apresentam registro fossilfero no Eoceno (CONWAY MORRIS,

consideram os paleoscolecdeos includos em Priapulida, como o txon mais diversificado deste

1993). Uma espcie encontrada no Xisto de Burgess, normalmente considerada como

filo. Por outro lado, Cricocosmia (Fig. 5.27) interpretado como um Nematomorpha (HOU;

representante do filo Priapulida, pode estar relacionada aos Achantocephla (CONWAY

BERGSTRM, 1994 apud HUANG et al., 2004c; HOU et al., 1999 apud HUANG et al., 2004c).

MORRIS; CROMPTON, 1982 apud HUANG et al., 2004b). O nome dela Ancalagon minor.

5.1.3.5.2.2.13 Cycliophora e Micrognathozoa

No foram encontradas quaisquer referncias a fsseis que possam representar os

txons Cycliophora e Micrognathozoa, descritos recentemente.

5.1.3.5.2.3 Ecdysozoa

170

171

apresenta dimetro uniforme ao longo de sua extenso, porta anelaes finas e de duas a trs
vezes mais comprido que a probscide. Um apndice caudal muito delgado presente pode ser
observado na regio posterior do corpo.

Figura 5.27: Um Palaeoscolecida, Cricocosmia, Cambriano Inferior, China. Barra da escala, 4 mm. Reproduzido a
partir de Budd e Jensen (2000).

5.1.3.5.2.3.2 Priapulida

Os priapuldeos constituem um grupo de animais muito bem representado em

assemblias fsseis do Cambriano Inferior e Mdio e, de acordo com Huang et al. (2004c), pelo
menos onze espcies esto presentes somente no Xisto de Maotianshan.
Huang et al. (2004b) descreveram as formas Xiaoheiqingella peculiaris e
Yunnanpriapulus halteroformis classificando-as na famlia Priapulidae. O corpo de X. peculiaris
pode ser dividido em quatro regies: probscide, pescoo, tronco e apndice caudal (Fig 5.28B e
D). A probscide, intumescida e subelptica em perfil, porta cerca de 25 espinhaos longitudinais
de escaldeos anteriormente e tem a extremidade anterior armada com um crculo de espinhos

Figura 5.28: Representantes do filo Priapulida, Cambriano Inferior, China. Yunnanpriapulus halteroformis (A e C) e
Xiaoheiqingella peculiaris (B e D). Representao do holtipo, apresentando probscide, pescoo, tronco e apndice
caudal (A). Barra da escala, 5 mm. Reconstruo (C). Espcime quase completo, mostrando probscide, pescoo e
tronco (B). Barra da escala, 5 mm. Reconstruo (D). Reproduzido a partir de Huang et al. (2004b).

longos. A rea distinta do pescoo marca a separao entre a probscide e o tronco, o qual
172

173

Internamente, dentes farngeos com cspides encontram-se distribudos de acordo

5.1.3.5.2.3.4 Loricifera

com um padro pentagonal; pode-se observar um ntestino bastante desenvolvido. Xiaoheiqingella

compartilha com os Priapulidae recentes (1) o corpo dividido em quatro regies, caractere no
apresentado pelos outros priapuldeos do xisto de Maotianshan; (2) a probscide com um formato
intumescido, portando cerca de 25 fileiras longitudinais de escaldeos; (3) uma rea do pescoo

Os loricferos so outro grupo de escalidforos no encontrado no registro

fossilfero (CONWAY MORRIS, 1993).

bem definida, que marca uma fronteira bastante evidente entre a probscide e o tronco (at
mesmo espessada e com anelaes finas); (4) o desenho altamente delgado do apndice caudal,
uma caracterstica recorrente em muitos Priapulidae e Tubiluchidae do Recente; (5) e o arranjo

5.1.3.5.2.3.5 Nematomorpha

pentagonal dos dentes farngeos, idntico ao dos Priapulidae do Recente. A nica grande
diferena entre Xiaoheiqingella e os Priapulidae do Recente so: (1) o desenvolvimento de
fileiras longitudinais de escaldeos (cobrindo a probscide nos do Recente, mas restritas regio

Hou e Bergstrm (1994 apud HUANG et al., 2004c) e Hou et al. (1999 apud

anterior da probscide em Xiaoheiqingella); (2) o relevo externo do apndice caudal (em

HUANG et al., 2004c) interpretaram trs espcies, anteriormente consideradas como

Xiaoheiqingella muito liso, enquanto que nos do priapuldeos recente, esto presentes vesculas

representantes do filo Priapulida, como representantes do grupo Nematomorpha. Todas so do

ou tubrculos).

Cambriano Inferior do Xisto Maotianshan: Maotianshania cylindrica, Cricocosmia jinningensis e

Yunnanpriapulus halteroformis (Fig. 5.28A e C) apresenta o corpo seccionado em

Palaeoscolex sinensis. Todas elas podem ser muito abundantes em algumas assemblias fsseis.

quatro regies tambm. A probscide apresenta ~25 fileiras longitudinais de escaldeos, que

Caso os nematomorfos no estejam representados no perodo Cambriano, seu primeiro registro

ocupam as regies mdia e anterior e tem um formato elptico; a extremidade anterior porta um

data do Eoceno (CONWAY MORRIS, 1993)

crculo de espinhos. A rea do pescoo apresenta-se relativamente bem definida, com o tronco
subseqente apresentando aproximadamente o dobro do tamanho da probscide e podendo ser
dividido em duas subregies: uma anterior com anelaes finas e crescendo levemente em

5.1.3.5.2.3.6 Nematoda

dimetro posteriormente; e uma outra posterior intumescida e armada com anis de papilas. O
apndice caudal curto e anelado.
Um cordo nervoso, presente na regio ventral, estende-se ao longo do tronco. Um

O registro dos Nematoda data duvidosamente do Carbonfero (CONWAY

intestino bem desenvolvido pode ser observado. Esta espcie tambm classificada em

MORRIS, 1993). Por outro lado, Littlewood e Donovan (2003) afirmam que o exemplo mais

Priapulidae por Huang et al. (2004b).

antigo de algum integrante fssil deste filo representado por um mermetdeo (que utilizam
espcies de artrpodes como hospedeiros normalmente em parte de seu ciclo de vida) deixando
uma mosca ceratopogondea, pegos em mbar do Cretceo. A maioria dos casos provm de
preservaes deste tipo, mas um mermetdeo fssil emergindo de um bezouro foi encontrado num

5.1.3.5.2.3.3 Kinorhyncha

lignito do Eoceno (LITTLEWOOD; DONOVAN, 2003).

Este filo no apresenta registro, de acordo com Conway Morris (1993).

174

175

5.1.3.5.2.3.7 Onychophora

Os onicforos, atualmente restritos a ambientes terrcolas, representaram parte

importante das faunas do Cambriano Inferior e Mdio, como indicado por seu registro fossilfero.
Um total de 11 formas destes animais foi descrito, com seis delas a partir de exemplares do
Cambriano Inferior da China (BERGSTRM; HOU, 2001). Apesar da grande divergncia
morfolgica dentro do grupo, todos apresentam um corpo do tipo onicforo e lobopdios de pele
macia. A segmentao revelada pela presena dos apndices lobopodiais pareados e, na maioria
dos casos, pela presena de escleritos dorsais.
O nmero de pares de apndices pode variar de 9 at 25, os lobopdios
apresentam claramente anis superficiais em todas as espcies, portando garras nas suas
extremidades terminais, pelo menos na maioria das espcies. Algumas formas apresentam apenas
uma pea em forma de garra, enquanto outras podem ter duas, trs, quatro ou cinco, e at sete
(BERGSTRM; HOU, 2001).
No h provas suficientes da presena de antenas em quaisquer das espcies. Um
caractere que varia consideravelmente so os escleritos da pele. Em algumas formas, estas
estruturas esto ausentes, em outras eles apresentam o formato de uma rede e outras ainda,
portam espinhos no meio (BERGSTRM; HOU, 2001).
Bergstrm e Hou (2001) acreditam que estes onicforos potenciais do perodo
Cambriano sejam melhor classificados num txon distinto dos Onychophora. Eles apontam ainda
algumas semelhanas entre estes animais, chamados de xenusianos por estes autores, e
tardgrados, tais como a presena de uma boca terminal sem mandbulas (pelo menos em
Aysheaia e Paucipodia), ps com diversas garras e, em Aysheaia e Onychodictyon, a posio
terminal do ltimo par de pernas. Tambm no h antenas presentes. Mas no h qualquer tipo de

Figura 5.29: Reconstruo de alguns onicforos, Cambriano Inferior, China. Cardiodictyon catenulum (A),
Luolishania longicruris (B), Hallucigenia fortis (C), Paucipodia inermis (D), Microdictyon
sinicum (E), Onychodictyon ferox (F). Reproduzidos a partir de Bergstrm e Hou (2001).

armamento de tardgrados nos xenusianos. Seu cladograma apresenta Xenusia e Onychophora

como grupos irmos.

5.1.3.5.2.3.8 Anomalocariida

Ramskld e Xianguang (1991), entretanto, acreditam que estas formas possam ser
realmente classificadas no filo Onychophora, reconhecendo, porm, que umas poucas mudanas
no conceito do filo devem ser consideradas.

Os Anomalocariida esto presentes no Cambriano Inferior e podem representar o

grupo-irmo dos Arthropoda (CONWAY MORRIS, 1993). Eles apresentam apndices
176

177

articulados segmentados, olhos pedunculados laterais e sries metamricas de abas laterais

No Cambriano Inferior da Polnia, pode-se encontrar Liwia, um nektaspdeo,

(HUANG et al., 2004c). Este txon est representado por Cassubia no Cambriano Inferior da

txon que representa provavelmente um grupo tronco de quelicerados (DZIK; LENDZION, 1988

Polnia (DZIK; LENDZION, 1988 apud BUDD; JENSEN, 2000).

apud BUDD; JENSEN, 2000). Uma outra forma que pode representar um grupo tronco de
quelicerados Sanctacaris, presente no Xisto de Burgess. O representante mais antigo do grupo
culminante dos Chelicerata parece corresponder a um fssil de estdio larval de picnogondeo do
Cambriano Superior, de faunas do tipo Orsten da Sucia. Waloszek e Dunlop (2002)

5.1.3.5.2.3.9 Arthropoda

redescreveram este organismo, j apresentado por Mller e Waloszek (1986 apud WALOSZEK;
DUNLOP, 2002), e o denominaram Cambropycnogon klausmuelleri (Fig. 5.30). C. klausmuelleri
O registro fossilfero dos artrpodes at o incio do Cambriano Superior est

apresenta um par proeminente de apndices anteriores quelados, com a boca encontrando-se

constitudo principalmente por representantes de grupos troncos, seja do filo ou de suas

sobre uma regio pr-queliceral, protrada levemente na direo anterior. C. klausmuelleri lembra

categorias taxonmicas superiores (BUDD; JENSEN, 2000; BUDD, 2002); e, neste caso,

as protoninfas (o primeiro estdio larval) de picnogondeos viventes, no somente na forma e no

componentes do grupo da coroa de Arthropoda ocorrem.

tamanho gerais, mas em diversos detalhes tais como os apndices grandes e quelados na regio

Os Trilobita correspondem a um dos grupos artrpodes mais bem representados no

anterior do corpo, localizados prximo a uma boca pequena, seguida por dois pares de membros

registro fossilfero. Eles esto presentes a partir do Cambriano Inferior por quatro ordens, pelo

homeomrficos e um escudo ceflico levemente desenvolvido. Diferente das protoninfas,

menos: Agnostida, Redlichiida, Corynexochida e Ptychopariida (o maior grupo de trilobites)

entretanto, o fssil apresenta um par de estruturas pr-quelicerais flanqueando a boca,

(CLARKSON, 1986).

interpretados pelos autores que como remanescentes das antenas do plano bsico dos
euartrpodes (no caso dos crustceos, as antnulas), que no so conhecidas para nenhum
quelicerado. Os Euchelicerata tm sido divididos, pela maioria dos especialistas, em Xiphosura
(Eurypterida + Arachnida). Waloszek e Dunlop (2002) utilizam como argumento para a unio
entre Pycnogonida e Euchelicerata (Xiphosura, Eurypterida e Arachnida) num txon Chelicerata
monofiltico, a presena de quelceras nos primeiros estdios larvais de picnogondeos assim
como nos euquelicerados. Gnatobases tambm esto presentes neste fssil mas so reduzidas nos
Pycnogonida modernos. Isto corresponde a uma simplesiomorfia do plano corporal geral dos
Euarthropoda. Outra caracterstica que pode representar a reteno de uma plesiomorfia do plano
corporal geral dos euartrpodes corresponde s estruturas interpretadas como remanescentes de
antenas no fssil.
Quanto aos outros quelicerados, os Xiphosura (Ordem Aglaspida) esto presentes
no Cambriano Superior, enquanto que os Arachnida tm registro fossilfero somente a partir do

Figura 5.30: Fssil de estdio larval de Pycnogonida, Cambriano Superior, Sucia. Vista lateral direita de espcime
completo em bom estado de preservao. Reproduzido a partir de Waloszek e Dunlop (2002).

Siluriano (CLARKSON, 1986).

Os Myriapoda aparecem pela primeira vez no registro fossilfero no final do
Ordoviciano/Incio do Siluriano, com alguns deles representando espcies marinhas. Os

178

179

Emeraldella,

Diplopoda esto presentes como fsseis no Siluriano (425 Ma), enquanto que as centopias

Trilobita,

(Chilopoda) datam, pelo menos, do Devoniano (380 Ma) (BRUSCA; BRUSCA, 2003).

Cambropachycope, que aparece como grupo irmo de Rehbachiella + Mandibulata.

Chelicerata

uma

outra

linhagem

contendo

seguido

de

Representantes do grupo tronco dos crustceos encontram-se presentes no

Cambriano Inferior (HINZ, 1987 apud BUDD; JENSEN, 2000; HOU et al., 1996 apud BUDD;
JENSEN, 2000; WALOSSEK; MLLER, 1998 apud BUDD; JENSEN, 2000), assim como um
representante do grupo culminante dos crustceos, descrito recentemente por Chen et al. (2001).
Ercaia minuscula, como foi denominada a nova forma, constitudo de um tronco no
tagmatizado portador de apndices birremes laterais, que se repetem em srie (com os endpodos
longos e articulados e expodos em formato de aba), uma cabea apresentando um cron com
olhos laterais pedunculados e um esclerito e dois pares de antenas (Fig 5.31). Sua incluso nos
Crustacea suportada pela presena de cinco pares de apndices, incluindo dois pares de antenas,
antenas altamente especializadas (grandes leques portadores de cerdas com possvel funo de
alimentao) e os ltimos apndices do tronco especializados (estruturas pediformes segmentadas
franjadas por cerdas). Suas relaes com os outros crustceos so difceis de resolver. Entretanto
seu padro de segmentao indica uma semelhana com os Maxillopoda que apresentam
ocorrncia no Cambriano Superior (WALLOSSEK; MLLER, 1998 apud CHEN et al., 2001).
Chen et al. (2001) sugerem que Ercaia e os Maxillopoda apresentam um mesmo ancestral.
Os Pentastomida foram includos recentemente em Crustacea. Seu registro
fossilfero data do Cambriano Superior, representado por espcimes provenientes de faunas do
tipo Orsten suecas (MAAS; WALOSZEK, 2001).
Os fsseis mais antigos atribudos a Hexapoda so de animais desprovidos de
asas, atribudos a Collembola e Archaeognatha, datados do Devoniano Inferior; os primeiros
fsseis alados de hexpodes surgem no final deste mesmo perodo (BRUSCA; BRUSCA, 2003).
Budd (2002) realizou anlises cladsticas de artrpodes presentes nos principais Lagersttten
datados do Cambriano Inferior-Mdio (faunas de Sirius Passet, Chengjiang, do xisto de Burgess)
e faunas do tipo Orsten do Cambriano Superior. A maioria dos artrpodes utilizados nas
anlises encontra-se fora do grupo culminante de artrpodes e, desta maneira, so menos
derivados que os grupos existentes. Nestas anlises, Kerygmachela (Sirius Passet) representa o

Figura 5.31: Ercaia minuscula (Crustacea), Cambriano Inferior, China. Vista lateral direita de espcime (A),
mostrando os dois primeiros pares de antenas (A1 e A2), escudo ceflico (hs), estrutura pediforme (ps), olhos laterais
pedunculados (se) e apndices torcicos (ta). Barra da escala, 500 m. Reproduzido a partir de Chen et al. (2001).

txon mais basal, seguido de uma politomia entre Parapeytoia, Leanchoilia + Alalcomenaeus,
Yohoia + Jiangfengia, Sanctacaris e uma grande bifurcao: num dos ramos, Fortiforceps surge
na base e seguido por vrios txons com carapaa bivalve; no outro ramo, uma tricotomia entre
180

181

5.1.3.5.2.3.10 Tardigrada
Conway Morris (1993) apresenta um nmero impressionante de txons
exclusivamente fsseis, que podem representar planos corporais nicos, ou que podem ser
Os tardgrados mais antigos parecem estar representados por um espcime

includos noutros. Boa parte desses grupos encontra-se restrita ao Cambriano. Ele relaciona numa

interpretado como grupo tronco, no Cambriano Mdio da Sibria (Fig. 5.32). Estes animais se

rvore filogentica provisria estes animais a grupos metazorios viventes. Sem levar em conta

parecem muito com as espcies viventes do filo, particularmente com os txons ectoparasitas

os grupos normalmente encontrados em assemblias Ediacarianas, a base de seu cladograma traz,

marinhos (como Arthrotardigrada). Entretanto, esta forma fssil apresenta somente trs pares de

relacionados a cnidrios e ctenforos, e com origem no Cambriano, os anabaritdeos,

membros (com duas garras cada um), enquanto que as atuais possuem quatro membros (MAAS;

carinachitideos, xiangunagideos e fasciculdeos. E do Ordoviciano, os conulardeos.

J dentro de Bilateria, ele relaciona aos Deuterostomia outra grande variedade de

WALOSZEK, 2001).
Os primeiros tardgrados verdadeiros so datados do Cretceo (Beorn leggi;

txons de origem no Cambriano: dinomischdeos, eldonideos, rotadiscdeos, paropsonemdeos e

COOPER, 1964 apud BUDD, 2001). Bertolani e Grimaldi (2000 apud BUDD, 2001)

cambroclavos possivelmente relacionados aos equinodermados. Relacionados aos Chaetognatha,

descreveram uma espcie de Milnesium do Cretceo Superior.

considerados por ele em Deuterostomia, aparecem os Protoconodontes. Junto aos

lofotrocozorios podem ser encontrados, com ocorrncia no Cambriano: tomotideos
(relacionados aos foronozorios), chancelorideos, sachitideos, siphogonuctdeos, halfierdeos e
hyolitos. Grupos que o autor apenas cita, mas no relacionada devido falta de conhecimento
so: mobergelldeos, rhombocorniculdeos, nectocarideos, cribricyathdeos, radiocyathdeos,
escumasideos, myoscolexideos, coleolideos, agmatans, typhloesdeos e ainiktozoondeos.
Esta grande quantidade de fsseis de Metazoa, com relaes filogenticas difceis
de se estabelecer demonstram a importncia de se estudar estes grupos, afim de se recuperar a
histria evolutiva dos metazorios.

5.1.3.5.2.5 Resumo

Os estudos paleontolgicos vm fornecendo uma grande quantidade de dados

Figura 5.32: Tardgrado fssil, Cambriano Mdio, Sibria. Vista lateral esquerda (A). Vista latero-ventral esquerda
(B). Vista ventral (C). Reproduzido a partir de Maas e Waloszek (2001).

importantes para a compreenso da histria evolutiva dos Metazoa. Particularmente, a explotao

duma srie de Lagesttten, em especial os da regio sul da China, regio norte da Groenlndia,
datados

do

Cambriano

Inferior,

famoso

Xisto

de

Burgess,

localizado

na

5.1.3.5.2.4 Grupos de afinidades incertas

182

183

As descobertas recentes de microfsseis de metazorios basais e de um possvel

representante dos Bilateria, logo aps uma das maiores eras glaciais experimentadas pelo planeta
Terra, estenderam o registro confivel de Metazoa a ~580 Ma, no Vendiano.
interessante ressaltar que trs clados de organizao corporal, aparentemente,
muito distinta conviveram (Porifera, Cnidaria e Bilateria), de acordo com o registro (Fig. 5.33),
num mesmo ambiente (fauna Wengan). O incio do Cambriano marcado pela apario dum
grande nmero de txons e pelo aumento acentuado da disparidade morfolgica dos animais (Fig.
5.33). Diversas formas metazorias no apresentam documentao a partir do registro. A grande
maioria destes grupos representada atualmente somente por formas pequenas e este fato
considerado por alguns pesquisadores como responsvel pela ausncia desses txons no registro.
Porm, os microfsseis de corpo mole da fauna Wengan seriam um contraponto para este tipo de
argumento.
Pouqussimos txons surgem no intervalo entre o Cambriano e o Recente (Fig.
5.33), com, pelo menos, Phoronida, Acanthocephala e Nematomorpha apresentando ocorrncia
duvidosa para o Cambriano (Fig. 5.33).

Figura 5.33: Resumo apresentando as primeiras ocorrncias de grandes grupos animais (considerados filos em sua
maior parte). Os pontos seguidos de ? indicam presena duvidosa de fsseis corporais, sendo sempre seguidos pelo
primeiro registro confivel para o mesmo txon. Abreviaes como a seguir: Nemertoderm., Nemertodermatida;
Cephalochord., Cephalochordata; Gnathostomul., Gnathostomulida. Reproduzido e modificado a partir de Valentine
et al. (1999). Para discusses a respeito das primeiras ocorrncias dos txons, verificar o texto.

Columbia Britnica, tem ampliado diversidade e disparidade (sensu GOULD, 1990) do reino
animal.

184

185

Entretanto, essa escalada para o aumento de complexidade nunca encontrou

6. DISCUSSO

suporte no registro fossilfero. Mas isto no era problema para muitos pesquisadores, pois sempre
se podia utilizar a desculpa ad hoc de Charles Darwin (LVTRUP, 1981), segundo a qual o
Durante a maior parte do sculo XIX, a noo das relaes filogenticas entre os

registro fossilfero era imperfeito. Deste modo, esperava-se encontrar as formas intermedirias

filos animais, inferidas principalmente a partir de estudos anatmicos e de embriologia

ausentes em pocas mais distantes do registro, como sugerido pela filogenia aceita, com o passar

(HYMAN, 1940; ver FLORKIN, 1973 e VAN THOAI, 1973 para estudos pioneiros utilizando

do tempo.

dados moleculares), esteve baseada amplamente na hiptese apresentada por Libbie H. Hyman

Os trabalhos utilizando dados fornecidos pela biologia molecular (Cap. 2) foram

os principais responsveis pela retomada dos estudos de filogenia animal nos ltimos anos,

(1940; Fig. 1.1), no primeiro tomo de sua respeitvel obra sobre os invertebrados.
No entanto, uma intensa fermentao no campo de estudos de filogenia animal

impulsionada pelas hipteses pouco usuais, como a diviso dos Protostomia em Lophotrochozoa

teve incio no final da dcada de 1980 (Cap. 2), estendendo-se at os dias atuais. Anlises de

(HALANYCH et al., 1995) e Ecdysozoa (AGUINALDO et al., 1997), contendo os filos

dados moleculares- em princpio das seqncias de RNAr 18S (p. ex., FIELD et al., 1988; LAKE,

anteriormente encaixados nos txons Acoelomata e Pseudocoelomata (=Aschelminthes). E

1990), porm com uma imensa diversidade de molculas e tipos de anlises surgindo

muitos trabalhos importantes nas reas de biologia do desenvolvimento, assim como os dados do

posteriormente (p. ex., BRIDGE et al., 1995; KOBAYASHI et al., 1996; ODORICO; MILLER,

registro fossilfero, quase nunca levados em considerao, passam a ocupar um espao crtico nas

1997; BOORE; BROWN, 1998; CASTRESANA et al., 1998a; MLLER, 1998; MEDINA et al.,

questes de filogenia animal.

2001; Cap. 2)-, a descoberta de uma grande diversidade de formas fsseis datadas do Vendiano
(LI et al., 1998; CHEN et al., 2002, 2004) e do Cambriano Inferior (p. ex., SHU et al, 1996a,
1999b, 2001a, b, 2004; CHEN; HUANG, 2002; CHEN et al., 2003; HUANG et al., 2004a; Cap.

6.1 Colocando os dados para conversar

5), uma srie de anlises cladsticas de dados morfolficos (p. ex., NIELSEN et al., 1996;
ZRZAV et al., 1998; GIRIBET et al., 2000; NIELSEN, 2001; PETERSON; EERNISSE, 2001;
BRUSCA; BRUSCA, 2003; GLENNER et al., 2004; Cap. 4), assim como o estudo de padres de

Apesar da enorme quantidade de informaes, grande responsvel pela proposio

expresso gnica durante o desenvolvimento inicial (p. ex., DE ROSA et al., 1999;

de diferentes hipteses filogenticas entre os filos animais, uma espcie de arcabouo geral

BALAVOINE et al., 2002; Cap. 3) tm fornecido uma quantidade de informaes como nunca

parece estar emergindo (GIRIBET 2002; SCHMIDT-RHAESA, 2003). Esta idia se aplica no

antes apreciada.

que tange a uma separao entre os txons diploblsticos (esponjas, ctenforos, cnidrios e

A rvore filogentica para o reino animal apresentada por Hymam (1940), trazia
intrinsecamente a noo de aumento constante de complexidade estrutural ou dos grados de

placozorios) e triploblsticos, particularmente (GIRIBET, 2002). Mas entre os Bilateria, padres

gerais tambm esto surgindo.

organizao corporal (HYMAN, 1940; ADOUTTE et al., 1999), como claramente exposto pela
autora quando escreveu The order of treatment of phyla in a text may either follow current
phylogenetic ideas or be based on grade of structure. [...] we prefer to arrange the phyla in the

6.1.1 Clados metazorios basais

general order of their structural complexity (HYMAN, 1940, p.38). Porm, esta idia foi
adotada como uma hiptese das relaes entre os filos animais, permanecendo mais de 40 anos

A origem das esponjas a partir de coanoflagelados bastante aceita atualmente. A

semelhana existente entre os coancitos das esponjas e as clulas destes protozorios muito

como a filogenia animal mais difundida.

186

187

impressionante e esta relao corroborada por algumas anlises de dados moleculares

Bergquist (1985 apud WILLMER, 1990) j havia sugerido que as esponjas no

(WAINRIGHT et al., 1993; SNELL et al., 2001). Por outro lado, alguns protozoologistas

constituam uma unidade monofiltica. Ela separou este grupo em dois filos, com base em sua

sugeriram que, devido ao fato de os coanoflagelados no serem aparentemente relacionados a

organizao celular, onde as esponjas de vidro (Hexactinellida), apresentando sinccios, eram

nenhum outro grupo de protistas, eles poderiam ser esponjas altamente reduzidas (BRUSCA;

classificadas separadamente das demosponjas e esponjas calcrias, constitudas por clulas que

BRUSCA, 2003). Deste modo, o grupo irmo dos animais (com estes incluindo os

no apresentam fuso de seus citoplasmas. Entretanto, alm dos dados moleculares refutando esta

coanoflagelados) pode estar representado pelo reino Fungi, como discutido em Wainright et al.

relao, Boury-Esnault et al. (1999 apud BOTTING, 2003) mostraram que os estdios

(1993). crucial que se procure por molculas importantes no desenvolvimento de metazorios,

embriolgicos iniciais de uma esponja de vidro so celulares, com a organizao sincicial

ou em outros processos, tais como adeso e comunicao celular, para os coanoflagelados, uma

surgindo em estdios posteriores de sua ontogenia.

vez que estudos para este txon so muito escassos (HOLLAND, 1998).

O possvel status parafiltico das esponjas levanta questes, como discutido por

Uma questo bastante debatida durante o sculo passado a de os metazorios

apresentarem uma origem difiltica, com as esponjas constituindo uma linhagem evolutiva
distinta (os Parazoa) daquela dos outros metazorios (Eumetazoa), ou se todos os animais
multicelulares apresentam um ancestral coanoflagelado (WILMER, 1990). Como demonstrado
nos captulos 2, 3 e 4, tipos diferentes de dados sustentam esta ltima viso.

Borchiellini et al. (2001), sobre a definio da categoria taxonmica de filo a partir do

compartilhamento de um mesmo plano corporal. Este conceito tem sido amplamente empregado
desde o final do sculo XIX, onde um conjunto de caracteres morfolgicos organizados numa
estrutura peculiar caracteriza os filos (HYMAN, 1940). Caso as esponjas representem realmente
uma unidade parafiltica, a sinapomorfia normalmente reconhecida como diagnstica de seu

Dentro dos Metazoa, as esponjas so as primeiras a se diversificar, como indicado

pelos dados moleculares, assim como pelos morfolgicos, e sustentado ainda pela sua primeira
ocorrncia no registro fossilfero (ver Figs. 2.1, 4.1 e 5.33). Algo interessante, sugerido por
diversas anlises moleculares (KOZIOL et al., 1997; COLLINS, 1998; KRUSE et al., 1998;
BORCHIELLINI et al., 2001; MEDINA et al., 2001), a natureza parafiltica deste grupo de
animais. As classes Hexactinellida e Demospongiae parecem estar mais intimamente relacionadas
entre si (COLLINS, 1998; MEDINA et al., 2001), compondo um txon que foi denominado
Silicea (PETERSON; EERNISSE, 2001), enquanto que os representantes do clado Calcarea tmse mostrado mais prximos evolutivamente aos eumetazorios. Estas hipteses encontram
suporte no registro fossilfero (Fig. 5.33), uma vez que as esponjas silicosas j se encontram
presentes no Vendiano (GEHLING; RIGBY, 1996 apud NIELSEN, 2001; LI et al., 1998), com as
calcrias aparecendo pela primeira vez no Cambriano Inferior (REITNER; MEHL, 1995 apud
NIELSEN, 2001; embora LI et al., (1998) descrevam um fssil que possa representar uma larva
de esponja calcria tambm para o Vendiano). Apesar de as esponjas sempre surgirem na forma
do clado Porifera monofiltico nas anlises cladsticas, uma sinapomorfia sugerida para a unio
entre Calcarea e Eumetazoa a presena de fibras radiculares estriadas transversalmente nos
corpsculos basais celulares (WOOLLACOTT; PINTO apud PETERSON. EERNISSE, 2001).
188

plano corporal (a presena de um sistema de canais hdricos), corresponderia, antes, a uma

plesiomorfia dos Metazoa, com o ancestral do clado Calcarea + Eumetazoa possuindo,
provavelmente, uma organizao do tipo esponjiria (BORCHIELLINI et al., 2001).
As relaes entre os txons Ctenophora, Placozoa e Cnidaria parecem muito mais
difceis de se definir. Os dados moleculares favorecem fortemente uma unio entre Placozoa,
Cnidaria e Bilateria, excluindo os Ctenophora (Fig. 2.1 e tabela 2.1). Nenhuma das anlises
cladsticas de dados morfolgicos, porm, concorda com estas relaes. Nelas, os Ctenophora
sempre representam o grupo-irmo dos Bilateria, com base na presena de acrossomo no
espermatozide, de musculatura subepidrmica (mesenquimal) verdadeira e da transmisso de
impulsos nervosos do tipo acetilcolina/colinesterase (NIELSEN, 2001). Nestes estudos, os
Cnidaria representam os grupo irmo do clado Ctenophora + Bilateria, com todos eles tendo os
Placozoa como irmo.
Embora ainda muito prematuros, os genes Hox suportam o agrupamento entre
cnidrios e bilatrios. Como visto nas sees 3.1 e 3.2, at o momento nenhuma seqncia
indiscutvel desses genes foi encontrada para esponjas e ctenforos. Finnerty et al. (2004)
acreditam na possibilidade de o ancestral comum de cnidrios e bilatrios possuir at trs genes
desta famlia. Se a ausncia de genes Hox em esponjas e ctenforos no representa perda
189

secundria (algo muito comum entre os Ecdysozoa, particularmente nematdeos; ver Cap. 3), a

entre as linhagens de protostmios e deuterostmios, indo de 670 (AYALA et al., 1998) a 1,200

origem do cluster Hox no ancestral do clado Cnidaria + Bilateria representaria uma sinapomorfia

Ma (WRAY et al., 1996).

sustentando-o. A presena do fator de transcrio Brachyury em Hydra, capaz de induzir tecido

Por outro lado, no incio da dcada de 1970, os paleontlogos Niles Eldredge e

mesodrmico em animal caps de Xenopus tambm se manifesta a favor, no momento, desta

Stephen Jay Gould apresentaram sua teoria do equilbrio pontuado, a qual dava suporte

relao.

interpretao literal do padro apresentado pelo registro fossilfero (ELDREDGE; GOULD,

Alm dos Porifera, representantes dos cnidrios e de um possvel bilatrio

1972). A proposta central do equilbrio pontuado sustenta que a grande maioria das espcies se

(Vernanimalcula) j esto presentes no Vendiano h ~580 Ma (Figs. 5.5, 5.6, 5.8 e 5.33). Os

origina em momentos geolgicos sbitos (pontuaes), muito curtos em relao aos longos

Ctenophora surgem pouco depois, talvez como Rangea e formas relacionadas das assemblias

perodos de tempo posteriores nos quais permanecem em estase (GOULD, 2002).

Ediacarianas, ou mais certamente no Cambriano Inferior do sul da China (DZIK, 2002). Desta

O equilbrio pontuado vem sendo corroborado desde ento, com base

forma, o registro fossilfero no pode ajudar muito na resoluo desta questo, atualmente. Por

principalmente na verificao da estase como o padro predominante no registro. As pontuaes

outro lado, caso Vernanimalcula no represente um animal bilatrio, como sugerido por Stokstad

apresentam alguns casos bem documentados (v. GOULD, 2002), embora raros, de modo que as

(2004), a origem posterior dos ctenforos em relao aos cnidrios no registro fossilfero e ao

aparies sbitas de novas formas no registro no podem ser normalmente atribudas, realmente,

mesmo tempo em que os primeiros bilatrios no disputados (diversos txons no Cambriano

a um evento de especiao rpida (em termos geolgicos), ou ausncia de registro (GOULD,

Inferior) estariam fornecendo suporte s relaes de parentesco entre Ctenophora e Bilateria,

2002).

como sugerido pelas anlises cladsticas.

Os grupos encontrados na base do tronco bilatrio a partir das anlises

moleculares (Myxozoa, Acoela, Nemertodermatida e Orthonectida; Fig. 3.6) no apresentam
registro fossilfero (Fig. 5.33). Porm, estas ramificaes iniciais entre os Bilateria so
corroboradas, a partir da presena de determinados genes Hox em Acoela e Nemertodermatida

6.1.2 Bilateria

(BAGU; RIUTORT, 2004), que parecem ser caractersticos de bilatrios (DE ROSA et al.,
1999). Para Myxozoa, alguns destes genes Hox, caractersticos de bilatrios, tambm foram
Independentemente do fato de Vernanimalcula representar ou no um animal

descritos (ANDERSON et al., 1998).

bilatrio, no Cambriano Inferior que o clado dos Bilateria apresenta sua maior radiao (Fig.

De acordo com as anlises cladsticas de dados morfolgicos, os Bilateria

5.33). Este surgimento repentino de diversos planos corporais de metazorios num curto intervalo

encontram-se divididos em dois grandes txons: Deuterostomia e Protostomia. No entanto, apesar

de tempo geolgico reconhecido h bastante tempo e denominado exploso cambriana

de alguns filos estarem sempre inseridos em um ou outro destes clados, os grupos Chaetognatha,

(GOULD, 1990). Existe, entretanto, ampla discusso quanto interpretao de tal evento, com

Brachiopoda, Phoronida e Ectoprocta alternam entre eles.

alguns pesquisadores acreditando que ele corresponda a um artefato do registro fossilfero,

Os Chaetognatha representam um txon historicamente difcil de relacionar a

enquanto que outros consideram-no como um fato biolgico (CONWAY MORRIS, 2000).

outros filos (HALANYCH, 1996b). Tradicionalmente, eles foram considerados integrantes basais

Atualmente, a primeira perspectiva encontra-se baseada, principalmente, em alguns estudos

dos deuterostmios (HYMAN, 1940), com algumas anlises cladsticas recentes sustentando esta

moleculares que consideram a hiptese dos relgios moleculares. Porm, as estimativas

viso (BRUSCA; BRUSCA, 2003; GLENNER et al., 2004; Fig. 4.2f e g). Por outro lado, todas

fornecidas por tais trabalhos variam enormemente, como, por exemplo, no caso da divergncia

as anlises de dados moleculares (seo 2.2.3.4.2.3), assim como algumas anlises cladsticas
(NIELSEN et al., 1996; ZRZAV et al., 1998; GIRIBET et al., 2000; NIELSEN, 2001;

190

191

PETERSON; EERNISSE, 2001) os relacionam aos Protostomia, embora sua posio dentro deste

estudos moleculares (tabela 2.3, Fig. 2.3) e morfolgicos (Fig. 4.2). Alm disto, alguns fsseis

grupo no esteja muito clara. Eles apresentam registro fossilfero j no Cambriano Inferior, junto

encontrados no sul da China foram atribudos a txons extintos de Deuterostomia (Fig. 5.9-5.11),

grande maioria dos filos bilatrios, com sua posio dentro de Deuterostomia ou Protostomia, e,

com as pesquisas das relaes internas deste clado se mostrando muito interessantes nos ltimos

caso se encontre dentro deste ltimo, junto aos Ecdysozoa, Lophotrochozoa ou entre eles no

anos.

podendo ser estabelecida.

Os

txons

As relaes internas de Deuterostomia, por outro lado, no so concordantes entre

Brachiopoda,

Phoronida

Ectoprocta

so

tradicionalmente

as anlises moleculares e morfolgicas. No primeiro caso, uma grande quantidade de evidncias

considerados em conjunto, compondo o clado Lophophorata (BRUSCA; BRUSCA, 2003). Sua

(tabela 2.3) aponta para a unio entre os grupos Hemichordata e Echinodermata, compondo

incluso em Protostomia, Deuterostomia ou at mesmo como um grupo intermedirio entre esses

Ambulacraria, um clado sugerido j em 1881 por Metschnikoff, com base em semelhanas

dois txons, j foi sugerida (FIELD et al., 1988). No entanto, seu status polifiltico parece ser

embrionrias entre enteropneustos e equinodermados (HYMAN, 1940). As anlises cladsticas de

algo em que todas as anlises modernas concordam, embora uma associao entre os

Peterson e Eernisse (2001) corroboram este resultado, com a maioria destes estudos, porm,

braquipodes e forondeos surja em quase todos os estudos cladsticos [com exceo das anlises

apresentando o txon Enteropneusta como grupo irmo de Chordata (Fig. 4.3). De acordo com

de Brusca e Brusca (2003)], estejam esses animais relacionados aos Deuterostomia (NIELSEN et

estes estudos, o filo Hemichordata polifiltico, com os Pterobranchia aparecendo em posies

al., 1996; ZRZAV et al., 1998; NIELSEN, 2001; GLENNER et al., 2004) ou aos Protostomia

variadas dentro do tronco dos deuterostmios, porm relacionados aos grupos Echinodermata,

(GIRIBET et al., 2000; PETERSON; EERNISSE, 2001). Esta relao corroborada pelos dados

Enteropneusta e Chordata de alguma forma, na maioria dos casos (Fig. 4.2). O nico trabalho de

moleculares (tabela. 2.5), os quais sempre sugerem sua incluso nos Protostomia. Este resultado,

anlises morfolgicas que apresenta os Hemichordata como um clado monofiltico, quando

assim como sua relao aos aneldeos e moluscos so sustentados por dados de genes Hox (DE

grupo irmo dos Chordata, o de Brusca e Brusca (2003). J os dados moleculares sugerem que

ROSA et al., 1999).

o hemicordados so monofilticos, com os enteropneustos parafilticos em relao aos

Somente dois estudos cladsticos analisados no presente estudo (ZRZAV et al.,

pterobrnquios em alguns casos (tabela 2.3; ver seo 2.2.3.4.1.3.2.1).

1998; BRUSCA; BRUSCA, 2003; Cap. 4) sugerem os Ectoprocta dentro de Deuterostomia,

Como demonstrado no captulo 2 (ver Fig 2.3 e tabela 2.3), os dados moleculares

enquanto que o restante das anlises cladsticas e todos os estudos moleculares os relacionam

sugerem os cordados parafilticos em relao ao restante dos deuterostmios. Na base da figura

mais intimamente aos Protostomia, particularmente aos Lophotrochozoa. Os genes Hox

2.3, pode-se observar os Tunicata ramificando-se primeiramente, seguidos por dois outros ramos:

corroboram este resultado, com os Ectoprocta aparecendo na base dos Lophotrochozoa

um contendo cefalocordados e craniados (Notochordata sensu Nielsen, 1995) e outro agrupando

(PASSAMANECK; HALANYCH, 2004). No entanto, sua ocorrncia no registro, somente a

Xenoturbellida e Ambulacraria.

partir do Ordoviciano Inferior, levanta questionamentos quanto a esta posio.

No Cambriano Inferior, os txons viventes de deuterostmios j se encontram

representados pelos trs grupos de cordados (Tunicata, Cephalochordata e Craniata) e pelos
Echinodermata (Fig 5.33), este ltimo nas formas de Helicoplacoidea e Edrioasteroidea. Os
Hemichordata aparecem pela primeira vez no Cambriano Mdio (Fig. 5.33), de modo que o

6.1.2.1 Deuterostomia

registro fossilfero no apresenta suporte para o surgimento de hemicordados anteriormente aos

cordados, como sugerido pela maioria das anlises cladsticas de dados morfolgicos. Os
Os deuterostmios parecem estar bem definidos (sem levar em considerao os

Stylophora, que poderiam representar ainda um elo entre os Echinodermata e os Chordata devido

txons discutidos acima) e compostos por Chordata, Hemichordata e Echinodermata, a partir de

reteno de estruturas interpretadas em alguns casos como fendas branquiais, surgem somente

192

193

no Cambriano Mdio. A estrutura esqueltica destes animais (do tipo estreon) suporta,

Annelida e os Panarthropoda aparecem juntos, formando o clssico Articulata proposto por

entretanto, sua relao mais ntima aos equinodermados, podendo constituir uma linhagem

Cuvier. Entretanto, um grupo formado por Gastrotricha, Nematoda, Nematomorpha, Priapulida,

intermediria entre Hemichordata e Echinodermata, dentro de Ambulacraria. Desta maneira, a

Kinorhyncha e Loricifera, denominado Cycloneuralia, o que corresponderia a Ecdysozoa sem

presena de fendas branquiais farngeas e de um epitlio que absorve iodo e secreta iodotirosina,

Panarthropoda e incluindo Gastrotricha, est presente nestas anlises. Destes grupos, no entanto,

caractersticas utilizadas normalmente para reunir hemicordados (ou pelo menos enteropneustos)

somente os Priapulida e talvez os Nematomorpha apresentam registro no Cambriano Inferior,

aos cordados poderiam ser interpretadas como plesiomorfias. O problema, com base no registro

assim como os Onychophora e os Arthropoda (Fig. 5.33). e, assim, a posio basal para os

fossilfero, que tanto os hemicordados quanto os estilforos aparecem somente no Cambriano

Gastrotricha apresentaria problemas para tais relaes.

Mdio.

Quanto ao restante dos protostmios, a situao muito menos estvel. Os

Os fsseis interpretados como txons deuterostmios extintos, descritos a partir de

Annelida (incluindo Echiura e Pogonophora) mesmo em algumas anlises onde constituem os

material coletado no sul da China (Vetulicolia e Yunnanozoa), considerados atualmente na base

Articulata (NIELSEN et al., 1996; NIELSEN, 2001) ou quando se encontram inseridos num

deste clado (ver sees 5.1.3.5.1.1 e 5.1.3.5.1.2), sustentam a idia de que as fendas branquiais,

clado Lophotrochozoa, esto relacionados de alguma maneira aos filos Nemertini, Sipuncula e

presena de um endstilo e corpo bipartido com regio posterior segmentada so plesiomorfias

Mollusca (ZRZAV et al., 1998; GIRIBET et al., 2000; PETERSON; EERNISSE, 2001).

dos deuterostmios. Alm disto, os Vetulicolia apresentam um corpo muito semelhante ao da

Enquanto que uma relao entre os aneldeos, sipunculdeos e moluscos sustentada pelos dados

larva girinide dos tunicados. Mas apesar de todas estas caractersticas compartilhadas com os

moleculares (seo 2.2.3.4.2.1.2) e morfolgicos (Fig. 4.3), com todos eles aparecendo pela

cordados, os Vetulicolia no podem ser relacionados a eles devido ausncia de notocorda. Os

primeira vez no registro aproximadamente ao mesmo tempo, no Cambriano Inferior, os

Yunnanozoa podem representar uma linhagem derivada de Vetulicolia.

nemertneos surgem como grupo irmo dos Platyhelminthes em algumas anlises cladsticas
(NIELSEN et al., 1996; NIELSEN, 2001) e apresentam registro somente a partir do Carbonfero
Superior (Fig. 5.33).
A posio dos Platyhelminthes bastante instvel, com os dados moleculares

6.1.2.2 Protostomia

sugerindo relao com os txons Gnathostomulida, Gastrotricha e Syndermata, compondo os

Platyzoa (Fig. 2.6). Nenhum destes grupos apresenta registro, indicando que a linhagem contendo
Dentro do segundo e maior ramo de Bilateria, os Protostomia, as relaes so

todos eles possa realmente ter evoludo mais recentemente. Os vermes chatos apresentam uma

bastante discutidas. Vrias hipteses foram sugeridas pelas anlises cladsticas (Fig. 4.3), com um

ocorrncia duvidosa no Devoniano, permanecendo ausentes na forma de fsseis at a poca

padro geral podendo ser reconhecido somente

a partir dos dados moleculares (Fig 2.6),

Recente (Fig. 5.33). De qualquer modo, uma posio basal em Bilateria ou em Protostomia para

sustentados por alguns trabalhos de biologia do desenvolvimento (seo 3.6). Neste caso, os

eles no sustentada. Anlises cladsticas de dados morfolgicos (NIELSEN et al., 1996;

protostmios encontram-se divididos em dois grandes ramos, Ecdysozoa e Lophotrochozoa, com

ZRZAV et al., 1998; GIRIBET et al., 2000; NIELSEN, 2001; PETERSON; EERNISSE, 2001;

os problemticos quetognatos possivelmente se encontrando entre eles (Fig. 2.6). Esta

GLENNER et al., 2004; Fig. 4.3) e dados de genes Hox (BALAVOINE, 1998; BALAVOINE et

organizao sustentada por algumas das anlises de dados morfolgicos (ZRZAV et al., 1998;

al., 2002) corroboram a posio derivada dos Platyhelminthes.

GIRIBET et al., 2000; PETERSON; EERNISSE, 2001; GLENNER et al., 2004; Fig. 4.3).

Por outro lado, o posicionamento de Acoela e Nemertodermatida na base de

Tais relaes no so obtidas, pelo menos no completamente, em outros estudos

Bilateria no sustentado pelo registro fossilfero, nem pelas anlises cladsticas, as quais os

cladsticos (NIELSEN et al., 1996; NIELSEN, 2001; BRUSCA; BRUSCA, 2003), onde os

consideram como txons basais dentro de Platyhelminthes monofiltico, formando o clado

194

195

Acoelomorpha (NIELSEN, 2001). Mas, como visto no captulo 2, os dados moleculares indicam
que estes animais no estejam agrupados aos Platyhelminthes.

Nas rvores filogenticas apresentas ao longo deste trabalho, assim como naquelas
presentes usualmente nos livros-texto de zoologia (p. ex., RUPPERT; BARNES, 1996;

Os Entoprocta so sugeridos como integrante de Lophotrochozoa, a partir dos

NIELSEN, 2001; BRUSCA;BRUSCA, 2003; POUGH et al., 2003), encontra-se implcita a idia

dados moleculares (Fig. 2.4), e como grupo irmo dos Cycliophora (ZRZAV et al., 1998;

de existncia de um ancestral em cada um dos ns. Nestes, estariam presentes, de maneira

BRUSCA; BRUSCA, 2003; GLENNER et al., 2004) ou numa tricotomia com este grupo e um

hipottica, caracteres dos clados que descendem a partir dele. No caso especial do estudo das

clado formado por Nemertini, Sipuncula, Mollusca e Annelida (GIRIBET et al., 2000), a partir de

relaes entre os grandes grupos de metazorios, esta suposio de particular interesse, pois

anlises cladsticas. De acordo com seu registro fssil (Fig. 5.33), o filo surge somente no

devido escassez de sinapomorfias entre estes txons, os ancestrais hipotticos correspondem a

Jurssico, com sua posio mais derivada entre estes filos protostmios, ou origem a partir de

composies de caractersticas, as quais tornam a transformao de um plano corporal para outro

alguns deles, podendo ser considerada.

menos brusca.

Um clado formado por Rotifera e Acanthocephala, com o primeiro parafiltico em

relao ao segundo, sustentado pelas anlises de dados morfolgicos e moleculares. Este grupo,

No entanto, pode-se perguntar: tais ancestrais intermedirios foram encontrados

em algum momento, no registro fossilfero? Aparentemente, no.

denominado Syndermata, apresenta uma lmina esqueltica intracelular e um tipo peculiar de

A partir da discusso dos dados fornecidos pelos modernos elementos, torna-se

espermatozide, onde o flagelo se insere na regio anterior, como sinapomorfias morfolgicas

evidente que certas regies da rvore dos Metazoa, ou relaes entre determinados txons,

sugeridas. Eles apresentam pouca resoluo de suas relaes dentro de Protostomia. Porm,

parecem bastante consistentes e corroboradas pelos diferentes tipos de dados. A seguir, algumas

aparecem relacionados aos Gnathostomulida em algumas anlises (NIELSEN, 2001; GLENNER

das conseqncias desta resoluo aparente para a evoluo dos padres iniciais de

et al., 2004). O recm descoberto Limnognathia maerski (Micrognathozoa) parece estar

desenvolvimento embrionrio entre os grandes grupos animais, para os quais se tem algum

relacionado aos Syndermata e Gnathostomulida, com base em caractersticas morfolgicas

conhecimento de sua ontogenia, sero discutidas. Ao mesmo tempo, realizar-se- uma tentativa

(SRENSEN, 2003) e dentro de Platyzoa de acordo com os dados moleculares (Fig. 2.4).

de incorporar esta fonte valiosa de dados. Porm, como ficar evidente ao final de tal discusso,
optou-se por uma iconografia distinta da comumente encontrada nos livros-texto de zoologia, que
elimina a necessidade dos ancestrais na forma de construtos hipotticos.

6.2 Como fica a evoluo dos padres de desenvolvimento embrionrio inicial entre os

A adoo dessa maneira alternativa de se ilustrar as relaes filogenticas entre os

clados de metazorios traz a conseqncia importante de que txons identificveis, sejam eles

grandes grupos de Metazoa?

viventes ou extintos, podem representam ancestrais de outros grupos; o ancestral no deixa de

existir aps a origem de seu(s) descendente(s). Esta iconografia sustentada pela ampla
Aps a exposio dos elementos modernos, utilizados na inferncia das relaes

quantidade de txons parafilticos obtidos a partir de estudos moleculares (p. ex., Porifera,

filogenticas entre os diferentes grandes grupos metazorios, apresentar-se- algumas

Brachiopoda, Annelida, Polychaeta, Rotifera, Crustacea, Enteropneusta e Ascidiacea), de

conseqncias para a evoluo dos padres de desenvolvimento embrionrio inicial no reino

trabalhos morfolgicos (p. ex., Annelida, Polychaeta e Rotifera), embora em menor grau, e da

animal. No se pretende apresentar uma reviso extensa destes processos, mas, sim, direcionar a

ausncia de ancestrais hipotticos no registro fossilfero.

discusso para questes tangentes filogenia dos grandes grupos metazorios. Deste modo, a
ateno voltada para os txons mais basais dentro de cada um dos grupos.
6.2.1 A origem do desenvolvimento entre os Metazoa
196

197

maioria das demosponjas apresentarem larva parenquimela, algumas possuem larva do tipo
anfiblstula, que se desenvolve ou de uma celoblstula ou de um estreoblstula, e algumas no
A partir da discusso dos modernos elementos acima, fica claro que fontes de

apresentam estdio larval livre-natante (FELL, 1997).

dados distintas concordam com uma posio basal, dentro de Metazoa, para as esponjas, mais

O processo de metamorfose bastante rpido, com as clulas flageladas externas

especificamente as do txon Silicea. Assim, entre este grupo de animais que o padro de

desaparecendo e coancitos flagelados surgindo internamente, constituindo a coanoderme. Foi

desenvolvimento mais primitivo, entre os Metazoa, ser possivelmente encontrado, com todos os

sugerido que as clulas flageladas externas so simplesmente abrigadas ou fagocitadas durante a

outros sendo derivados a partir dele.

metamorfose larval, com os coancitos internos formando-se novamente, logo aps, a partir de

As esponjas, como um todo, apresentam muitas peculiaridades quanto s suas

arquecitos. O estdio posterior uma forma conhecida como rgon, que apresenta o tipo de

formas de reproduo e de desenvolvimento embrionrio. A clivagem total e normalmente

organizao mais complexa encontrada nas esponjas, a leuconide, uma rede intrincada de

radial, levando a um estdio larval que varia bastante entre os representantes do txon Silicea e

cmaras de coancitos e canais interligados (BRUSCA; BRUSCA, 2003). Todas as demosponjas

aqueles de Calcarea (RUPPERT; BARNES, 1996).

apresentam este tipo de arquitetura (RUPPERT; BARNES, 1996).

Nas demosponjas (Silicea), durante o processo de clivagem, clulas nutridoras

As esponjas do txon Hexactinellida representam, provavelmente, um grupo

(ricas em vitelo) vo sendo incorporadas aos blastmeros. Quando este processo de ingesto

derivado dentro de Silicea (sees 2.2.2.1 e 5.1.3.1), e seu desenvolvimento no ser discutido

celular termina, podem ser reconhecidos dois tipos celulares: clulas pequenas com ncleos

aqui. No entanto, digno de nota que uma larva do tipo parenquimela tambm foi descrita para

granulares, as quais se encontram dispersas entre as clulas maiores, que apresentam ncleos

estes animais (BERGQUIST, 1978) e que, mais recentemente, conseguiu-se demonstrar que sua

vesiculares com nuclolos bastante evidentes (BERGQUIST, 1978). O processo de clivagem

organizao sincicial dos tecidos derivada, sendo alcanada em momentos posteriores de sua

normalmente origina uma estereoblstula, que se desenvolve numa larva do tipo parenquimela,

ontogenia (BOURY-ESNAULT et al., 1999 apud BOTTING, 2003).

com as clulas menores migrando para a periferia larval, formando um epitlio monociliado que

Nas esponjas calcrias, a clivagem forma normalmente larvas do tipo anfiblstula

cobre toda a sua superfcie, podendo em alguns casos apresentar o plo posterior ou ambos os

(RUPPERT; BARNES, 1996). Esta corresponde a uma celoblstula, que apresenta clulas

plos nus (FELL, 1997; NIELSEN, 2001). A existncia de polaridade bastante clara nestas

desprovidas de clios no plo em contato com os coancitos maternos e tem clulas monociliadas

larvas, embora a regio anterior seja desprovida de qualquer tipo de rgo sensorial (NIELSEN,

no plo oposto, com os clios voltados para a cavidade interna da blstula (blastocela). Num

2001). Por outro lado, clulas ricas em vesculas, que provavelmente auxiliam no momento da

momento posterior, uma abertura se forma no plo destitudo de clios, com a blstula virando-se

fixao, podem ocorrer neste mesmo plo (FELL, 1997). Em seu interior, as larvas diferenciam

do avesso, atravs deste orifcio. O embrio assume uma forma compacta, seja pelo alongamento

no grau de preenchimento por clulas, com uma grande variedade de clulas encontradas nos

das clulas ciliadas e imigrao de algumas das clulas no-ciliadas, ou atravs da imigrao das

estdios adultos podendo estar presente (BERGQUIST, 1978). Algumas delas secretam espculas,

clulas ciliadas. Aps a liberao no ambiente externo ao da esponja-me, a larva nada com a

e pequenas cmaras de coancitos podem ser observadas em algumas situaes (NIELSEN,

extremidade ciliada voltada para frente e se fixa ao substrato atravs do contato desta mesma

2001). As clulas que se encontram mais internalizadas migraram a partir da camada celular mais

regio. Em algumas espcies, as clulas ciliadas se invaginam aps a fixao, mas alguns autores

externa, no havendo qualquer sinal de gastrulao por invaginao.

(LEMCHE; TENDAL, 1977 apud NIELSEN, 2001) acreditam que as clulas ciliadas

No momento da metamorfose, a larva se fixa com a extremidade anterior ao

internalizadas no possam ser comparadas s de um arquntero, como o presente nos

substrato e um rearranjo das camadas celulares ocorre. Os coancitos podem se desenvolver a

eumetazorios. Em outras espcies, a larva sofre uma reorganizao de modo que o juvenil

partir das clulas ciliadas ou dos arquecitos (clulas pluripotentes) (NIELSEN, 2001). Apesar da

consiste numa massa interna de clulas circundada por pinaccitos (NIELSEN, 2001). As clulas

198

199

do hemisfrio desprovido de clios formaro a pinacoderma (camada celular externa), enquanto

clivagem prossegue ao longo do plano oral, assim como a primeira. Porm, levemente deslocada

que as clulas ciliadas se internalizam e originam os coancitos.

para as laterais. O estdio de oito clulas constitudo por uma camada celular bastante

As esponjas calcrias apresentam, alm do tipo leuconide de organizao, as

caracterstica, com quatro clulas medianas (M) e quatro externas (E) (NIELSEN, 2001). A

formas siconide e asconide. Esta ltima a mais simples, com apenas uma um espao interno

quarta clivagem meridional e desigual, com cada uma das oito clulas grandes (M e E)

na esponja, o espongocele, delimitado por coancitos (RUPPERT; BARNES, 1996). Isto indica

originando uma outra de clulas pequenas, localizada no plo apical. Estes micrmeros assumem

que algumas espcies de Calcarea sofreram reduo a partir do tipo leuconide, encontrado nas

uma forma oval sobre os oito macrmeros. O processo que originou aos micrmeros, na quarta

demosponjas.

clivagem, repetido uma vez nas clulas M e duas nas clulas E e, posteriormente, a estrutura
Inicialmente, ento, os Metazoa apresentaram (e ainda o fazem, no caso das

oval de micrmeros forma uma camada de cobertura sobre os macrmeros (NIELSEN, 2001).

demosponjas) um padro bastante malevel de desenvolvimento. Processos de diferenciao

Estes originam, agora, micrmeros no plo blastoporal, em oposio ao plo no qual se encontra

celular se estabeleceram durante o estdio de parenquimela, podendo, no entanto, sofrer

a camada com os micrmeros mais antigos.

desdiferenciao no animal adulto, com as clulas deste estdio mantendo certo grau de

A gastrulao ocorre pela difuso dos micrmeros apicais, presentes na camada

capacidade para se transformarem em outros tipos celulares. Neste ponto tambm, no h muita

oval, sobre os macrmeros, prosseguindo na direo do plo blastoporal, onde uma invaginao

determinao de quais clulas larvais iro originar as do animal adulto.

simultnea dos macrmeros ocorre e leva os micrmeros do plo blastoporal a se situar no fundo

As esponjas calcrias, entretanto, demonstram um tipo de desenvolvimento mais

de um arquntero, cuja parte mais inferior (localizada no plo blastoporal) corresponde a uma

determinado que aquele das demosponjas. Sua larva, a anfiblstula, apresenta dois tipos celulares,

invaginao coberta pelos micrmeros apicais. Tal invaginao corresponder faringe do

com as variedades encontradas no animal adulto se diferenciando, normalmente, s aps a

animal adulto. Enquanto que os micrmeros apicais permanecem em seus quadrantes de origem,

fixao. Outra observao interessante que as clulas do plo desprovido de clios formaro a

ocorre uma grande mistura entre os micrmeros blastoporais (agora no arquntero) com os

pinacoderma, enquanto que as do plo de fixao, ciliadas, daro origem aos coancitos. Isto

macrmeros.

parecido com o que acontece nos Eumetazoa, onde camadas germinativas, cujas clulas
apresentam destino mais determinado, so encontradas.

Os micrmeros apicais do origem ao ectoderma, incluindo, alm do epitlio

farngeo, o rgo apical, as fileiras de pentes, a epiderme dos tentculos contendo coloblastos e o
sistema nervoso, enquanto que os macrmeros originam o endoderma. O destino dos micrmeros
blastoporais conhecido somente atravs de experimentos de marcao dos macrmeros e se
acredita que eles formem mesnquima estrelado, msculos e provavelmente fotcitos (NIELSEN,

6.2.2 Ctenophora

2001).
Os embries do origem, normalmente, a um estdio denominado larva cidipdea.
Os ctenforos apresentam um plano de clivagem extremamente peculiar. Na

No entanto, esta forma desenvolve-se gradualmente no animal adulto, sem metamorfose.

realidade, ele no pode ser classificado facilmente como radial nem espiral (BRUSCA;

Este padro, to peculiar, observado no desenvolvimento embrionrio inicial dos

BRUSCA, 2003). A primeira clivagem tem incio no plo blastoporal, seguindo na direo do

ctenforos, dificulta qualquer tentativa de se resolver suas relaes filogenticas com outros

plo apical. Ela ocorre atravs do plano oral (estes animais apresentam simetria birradial no

txons metazorios. Inicialmente, a julgar pelas caractersticas desenvolvimentais das

estdio adulto, com o plano tentacular, que passa atravs dos tentculos diametralmente opostos,

demosponjas, existe uma grande maleabilidade nos processos desenvolvimentais, como os de

perpendicular ao plano oral), enquanto que a segunda se d no plano tentacular. A terceira

diferenciao e desdiferenciao celular e morfognese dos Metazoa. Nas esponjas calcrias,

200

201

provvel grupo irmo dos Eumetazoa (seo 2.2.2.1), entre os metazorios viventes, tais padres

Quando a invaginao ocorre, o blastporo permanece aberto e se internaliza,

se mostram mais restritos, como discutido acima. Talvez o processo de diferenciao das duas

formando um tubo de endoderma (arquntero), o qual origina faringe adulta. Aps a

camadas germinativas primordiais, o ectoderma e o endoderma, estejam presentes j nestes

gastrulao, o embrio se encontra no estdio de larva plnula (BRUSCA; BRUSCA, 2003), que

animais. Caso isto corresponda ao que realmente aconteceu durante a evoluo dos metazorios,

nos antozorios so ciliadas e nadam com suas extremidades aborais dirigidas anteriormente.

os ctenforos apresentam em comum somente as duas primeiras clivagens, com todo seu padro

Muitas apresentam uma estrutura sensorial aboral bem desenvolvida, consistindo de clulas que

ontogentico diferindo dos demais metazorios mais basais (Silicea e Calcarea) j a partir da

formam um tufo de clios alongados (MARTIN, 1997). Esta parece ser uma novidade dos

terceira clivagem.

Eumetazoa em relao s esponjas, embora sua homologia entre os diferentes grupos de

Sua relao com os outros grupos permanece difcil de se estabelecer, com eles
podendo compor uma politomia inicial, junto aos Cnidaria e Bilateria, durante a origem dos
Eumetazoa.

eumetazorios (Ctenophora, Cnidaria e Bilateria) seja um tanto mais complicada.

As larvas plnulas se transformam em um de dois tipos: as formas edwardsia e
halcampide, que correspondem na realidade, a estdios intermedirios da metamorfose que
origina o animal adulto. A larva edwardsia apresenta oito septos, enquanto que a halcampide
tem doze (MARTIN, 1997).
A metamorfose da larva plnula dos antozorios geralmente comea antes da

6.2.3 Cnidaria

fixao da larva, com algumas caractersticas do plipo aparecendo nesta fase livre-natante. A
boca e a faringe se formam a partir da regio do blastporo, se a gastrulao ocorre por
A posio dos cnidrios em relao aos Bilateria permanece, assim como a dos

invaginao. Os septos gstricos so resultado da formao de bolsos de endoderma e mesoglia;

ctenforos, um tanto problemtica (seo 6.1.1). Isto fortalece a possibilidade de uma radiao

o nmero destas estruturas que determinar qual o estdio desenvolvimental posterior ser

entre estes trs clados, de modo que alguns caracteres so compartilhados por Cnidaria e

formado (edwardsia ou halcampide). Estas larvas podem se fixar via seus plos aborais neste

Bilateria, mas no por este e Ctenophora, e vice-versa.

momento. Os tentculos podem ou no estar presentes. Caso ainda no possam ser encontrados,

No entanto, os padres iniciais de desenvolvimento embriolgico de Ctenophora

podem indicar que este txon tenha tomado uma via desenvolvimental que no originou a
nenhum outro tipo de desenvolvimento.

logo aps a fixao da larva, evaginaes da regio oral os originam (MARTIN, 1997).
Tanto as clulas epiteliais larvais quanto o sistema de clulas intersticiais
contribuem para a formao do plipo adulto. As clulas epiteliais larvais passam por mudanas

Nos antozorios, provavelmente o txon mais primitivo dentro de Cnidaria (ver

em seu formato, produzindo assim as clulas epiteliais do adulto. Clulas intersticiais larvais e

seo 2.2.2.3), a clivagem normalmente do tipo radial e holoblstica, resultando numa

nematoblastos so mantidos no estdio adulto, as quais constituem o sistema de clulas-tronco

celoblstula que sofre gastrulao mais freqentemente por invaginao, levando formao de

deste estdio do desenvolvimento do indivduo (MARTIN, 1997).

uma larva plnula ciliada (MARTIN, 1997). Uma relao mais ntima entre cnidrios e Bilateria

A celoblstula dos cnidrios pode ser comparada larva anfiblstula das esponjas.

parece ser fortalecida, a partir destes padres. Tanto a clivagem radial e holoblstica, quanto a

Estas duas formas diferem, entretanto, quanto ao plo que sofre invaginao posteriormente no

passagem por uma celoblstula e a gastrulao por invaginao permanecem como o padro

desenvolvimento. No primeiro caso, este processo origina o estdio larval de plnula e ocorre no

predominante entre alguns dos bilatrios mais primitivos, particularmente os deuterostmios (ver

plo vegetal, que oposto ao plo direcionado para frente no momento do nado (plo animal) e

abaixo). Por outro lado, uma gstrula tambm pode se formar por ingresso nos antozorios,

que se fixa ao substrato no momento da metamorfose. J nas esponjas calcrias, a invaginao se

embora este processo seja menos comum.

d no plo voltado para frente no momento do nado, que corresponde ao mesmo que estabelece
202

203

contato com o substrato para a fixao larval. possvel que uma inverso do eixo primrio entre

alguns txons, como Myxozoa, Orthonectida, Acoela e Nemertodermatida correspondem,

estas duas formas tenha ocorrido, ou ainda uma mudana no tempo de formao da invaginao

aparentemente, a ramos mais basais, enquanto que os Deuterostomia e Protostomia (composto

(heterocrnia), com esta correndo num momento do desenvolvimento dos cnidrios que

pelos grandes grupos Lophotrochozoa e Ecdysozoa) apresentam-se mais derivados (ver Fig. 2.2 e

anterior, comparativamente, ao das esponjas calcrias. Esta idia recebe suporte a partir da

seo 2.2.3).

quantidade de tipos celulares diferentes presentes na larva plnula (MARTIN, 1997), indicando a

Dentro de Deuterostomia, o padro de clivagem radial encontra-se amplamente

existncia duma srie de processos de diferenciao celular logo no incio, enquanto que as

difundido. No caso dos Protostomia, compostos pelas duas grandes linhagens Lophotrochozoa e

clulas adultas das esponjas calcrias surgem somente aps a fixao, com a larva anfiblstula

Edysozoa, este padro parece estar difundido tambm entre seus txons mais primitivos.

apresentando apenas dois tipos celulares distintos.

No caso dos Lophotrochozoa, uma unio bastante recorrente entre os filos de

clivagem espiral sustentada pela maioria das anlises moleculares (seo 2.2.3.4.2.1) e algumas
de dados morfolgicos (Fig. 4.3). Nos foronozorios, a clivagem radial pode ser um padro
remanescente que indica a situao mais primitiva dentro dos lofotrocozorios para estes animais.

6.2.4 Placozoa

Entre os Ecdysozoa, a posio basal dos Chaetognatha como indicado por algumas
anlises moleculares (ver seo 2.2.3.4.2.3) e outras morfolgicas (Figs. 4.3c e e), assemelha-se
O desenvolvimento embrionrio de Trichoplax incompletamente conhecido.
Clulas presentes no mesnquima entre os dois epitlios, que podem representar ocitos, foram

situao dos Phoronozoa dentro de Lophotrochozoa, onde o padro radial, assim como a
enterocelia, podem ser indcios de sua posio na base dos Protostomia.

observadas, mas nunca se descreveu gametas masculinos e meiose (NIELSEN, 2001; BRUSCA;

Um fato bastante interessante que tanto foronozorios quanto quetognatos

BRUSCA, 2003). Estes embries potenciais sofrem clivagem holoblstica (BRUSCA; BRUSCA,

oscilam entre Deuterostomia e Protostomia em algumas das anlises morfolgicas (Fig. 4.2 e

2003), sendo documentados mais recentemente por Signorovivitch et al. (2005), que relataram

4.3). Parece existir um tipo de padro caracterstico de grandes radiaes evolutivas, no qual a

tambm o fato de o desenvolvimento nunca passar do estdio de 64 clulas.

posio de determinados clados mais difcil de se resolver em relao a outros, tambm

Deste modo, o desenvolvimento embrionrio dos placozorios no ajuda muito na

presentes na radiao, por possurem caracteres especficos que ora os relacionam a um

determinao de suas relaes filogenticas com outros txons. No entanto, o padro de clivagem

determinado txon e outras caractersticas indicando relaes mais ntimas, por outro lado, a um

radial compartilhado com os cnidrios e alguns bilatrios, de modo que os resultados indicados

outro grupo. Alm da radiao dos Deuterostomia e Protostomia, isto parece acontecer na

pelas anlises moleculares (unio entre estes trs txons excluindo os ctenforos; ver tabela 2.1 e

radiao dos Eumetazoa, como discutido acima, onde difcil de se estabelecer o grupo irmo de

seo 2.2.2.4) recebem suporte.

Bilateria.

6.2.5 Bilateria

6.2.5.1 Acoela

Os Bilateria apresentam a maior radiao dentro dos Metazoa. Uma grande

Os Acoela, interpretados aqui como um grupo basal de Bilateria, apresentam

politomia, de difcil resoluo encontrada entre as diferentes linhagens deste grupo. No entanto,

caractersticas bastante peculiares em seu desenvolvimento embrionrio inicial, com as clivagens

204

205

exibindo o chamado padro de espiral de duetos (HENRY et al., 2000). Quando considerados

(HENRY et al., 2000; NIELSEN, 2001) pode representar um padro primitivo, de modo a

como integrantes de Platyhelminthes, seu desenvolvimento assumido como uma clivagem

corroborar sua posio basal em Bilateria. No entanto, bastante difcil derivar os acelos de

espiral de quartetos modificada (NIELSEN, 2001).

qualquer grupo metazorio basal, a partir das seqncias de estdios desenvolvimentais

No padro de espiral de duetos, a primeira clivagem se d ao longo do eixo

apresentadas por estes animais. Por outro lado, como discutido acima para os ctenforos, o

animal-vegetal. A grande diferena em comparao ao desenvolvimento encontrado em outros

padro caracterstico desses animais pode corresponder a uma via desenvolvimental que se

metazorios est na segunda clivagem, cujo fuso mittico se organiza num plano deslocado de

formou somente neles.

~45 em relao ao eixo principal do embrio. Por ocorrer no sentido anti-horrio, esta clivagem
chamada de leiotrpica e nela que so formados dois micrmeros na direo do plo animal.
Na prxima diviso celular, os fusos no se reorientam, originando mais um par de micrmeros, a

6.2.5.2 Nemertodermatida

partir dos macrmeros, tambm no sentido anti-horrio. Estas novas clulas so deslocadas
lateralmente, aps a sua diviso, devido posio do primeiro par, com o embrio apresentando
seis clulas. Aps, os duetos de micrmeros e macrmeros continuam a se dividir, reorientando

Os nemertodermatdeos apresentam um padro de clivagem semelhante ao dos

seus fusos, entretanto. As clulas originadas a partir dos trs primeiros duetos de micrmeros

acelos. Entretanto, o deslocamento do primeiro par de micrmeros ocorre aps a sua formao e

formam somente derivados do ectoderma, como clulas neuronais, por exemplo. O terceiro dueto

no, simultaneamente, como nos acelos. Deste modo, o estdio de quatro clulas dos

de macrmeros origina todos os tipos celulares, com exceo daqueles presentes no ectoderma.

nemertodermatdeos permanece no padro radial durante algum tempo. Outra diferena diz

Porm, os experimentos mostraram que derivados de tecidos mesodrmicos so os principais

respeito ao sentido em que os micrmeros giram: enquanto que nos acelos este deslocamento

tipos celulares a que estes macrmeros do origem (HENRY et al., 2000).

ocorre anti-horrio, nos nemertodermatdeos ele se d no sentido horrio (JONDELIUS et al.,

Diferenas apontadas por Henry et al. (2000) para o padro de duetos dos acelos

2004).

em relao ao de quartetos dos filos que apresentam clivagem espiral (veja abaixo), incluindo os

Jondelius et al. (2004) no descartam a possibilidade de um estdio radial estar

Platyhelminthes senso estrito, correspondem orientao dos planos iniciais de clivagem e de

presente em Acoela, anteriormente formao do padro descrito com o primeiro par de

suas relaes com os eixos dos adultos, que diferem substancialmente. Por exemplo, nos acelos, o

micrmeros j deslocado. Embora os fusos que originam os micrmeros sejam dexiotrpicos nos

plano sagital do adulto corresponde quele da primeira clivagem que origina o primeiro par de

nemertodermatdeos, estes autores acreditam que este padro da segunda clivagem, o qual origina

macrmeros, enquanto que nos filos com clivagem espiral de quartetos, este mesmo plano corre

os duetos, poderia corresponder a uma sinapomorfia de Acoelomorpha.

obliquamente ao longo dos macrmeros B e D (ver abaixo). Outra diferenciao a falta de

Da mesma maneira que para os Acoela, bastante difcil derivar os

reorientao dos fusos mitticos nos micrmeros de acelos, em oposio aos animais com

Nemertodermatida de outros txons basais de metazorios. Entretanto, como visto na seo

clivagem de quartetos, onde alternao dos fusos mitticos ocorre entre os sentidos horrio e anti-

2.2.3.1, os Acoelomorpha aparecem como unidade parafiltica em alguns estudos, de modo que

horrio. Nos acelos, ainda, est presente somente endomesoderma, como nos deuterostmios,

estas

foronozorios e quetognatos. J nos espirlios, pode-se encontrar tanto endomesoderma (a partir

nemertodermatdeos

do micrmero 4d) quanto ectomesoderma (HENRY et al., 2000).

nemertodermatdeos podendo ser derivados de Acoela. Por outro lado, existe a possibilidade

semelhanas

nos

padres

possam

de

desenvolvimento

corresponder

embrionrio

plesiomorfias

dos

entre

Bilateria,

acelos

com

os

Com base nas caractersticas expostas acima, a incluso de Acoela junto aos

delas terem evoludo independentemente nestas linhagens. Um problema em se apontar quaisquer

outros Platyhelminthes no sustentada e a regulao desenvolvimental observada nos Acoela

concluses baseadas nestes padres de desenvolvimento que as trs espcies de Acoela onde

206

207

eles foram estudados at agora so consideradas derivadas dentro do clado e somente uma

Deu-se muita importncia origem do mesoderma e ao tipo de formao do

espcie de Nemertodermatida teve seu desenvolvimento acompanhado (JONDELIUS et al.,

celoma nas primeiras filogenias. Entretanto, o mesoderma e a formao do celoma so

2004).

caractersticas que apresentam enorme variao, seja entre ou dentro dos filos; por exemplo,
entre os enteropneustos foram descrito pelo menos quatro maneiras diferentes. Por outro lado, a
formao do mesoderma se d sempre a partir do endoderma (arquntero). Nielsen (2001) fala
ainda que o grande nmero de caracteres normalmente considerados tpicos dos deuterostmios

6.2.5.3 Deuterostomia

apresentam muita variao e devem, desta maneira, ser considerados com precauo.
A capacidade de regulao bastante grande em deuterostmios. Blastmeros
Os deuterostmios, como clado e composto pelos txons Hemichordata,

separados nos estdios de duas e, at mesmo, quatro clulas so capazes de se desenvolver em

Echinodermata, Tunicata, Cephalochordata e Craniata, encontram-se bem estabelecido a partir

embries completos. Casos extremos esto presentes nos equinodermados, onde se pode obter

dos mais diversos tipos de anlises, como discutido acima. Entretanto, as relaes entre estes

larvas completas de gstrulas partidas ao meio. No caso dos tunicados, o desenvolvimento mais

integrantes so menos bem resolvidas. Por outro lado, a descoberta de fsseis atribudos a

determinado, com clulas separadas no estdio de quatro blastmeros no conseguindo regular

deuterostmios primitivos, os Vetulicolia (Fig. 5.9), podem auxiliar nesta questo. Estes animais

(NIELSEN, 2001).

apresentam fendas branquiais, um endstilo e corpo bipartido semelhante ao de uma larva

Os adultos dos ambulacrrios apresentam um sistema nervoso central sem uma

girinide de ascdias. Sua incluso junto aos filos cordados, entretanto, no possvel devido

concentrao do tipo cerebral. Os equinodermados apresentam o sistema nervoso mais

ausncia de uma corda. Assim, uma grande bifurcao entre os txons cordados e os

diferenciado de todos, com anis ao redor da boca e cordes radiais. rgos sensoriais especiais

ambulacrrios pode ter acontecido a partir de um ancestral vetuliclio, com ambas as linhagens

tambm esto ausentes. J os enteropneustos apresentam uma faixa dorsal de epiderme

mantendo caractersticas destes animais (p. ex., fendas branquiais), desenvolvendo algumas a

invaginada que lembra um tubo neural, mas no h concentrao nervosa nesta rea ou em

mais (p. ex., como a corda dos cordados) e perdendo outras (p. ex., o endstilo nos

qualquer outra (NIELSEN, 2001). Este padro exibido pelos enteropneustos pode indicar a

ambulacrrios).

condio mais derivada destes animais que, junto aos equinodermados, acabam caracterizando-se

Os padres de desenvolvimento embrionrio inicial tambm suportam a unio

entre os grupos includos em Deuterostomia (NIELSEN, 2001). Embora nestes animais o
blastporo normalmente origine o nus, Nielsen (2001) acredita que o destino desta abertura no
seja uma caracterstica muito confivel nas discusses das relaes entre deuterostmios e
protostmios, pois apresenta grande variao intrafiltica.

por uma srie de redues.

A formao do sistema nervoso dos cordados ocorre atravs da fuso de dobras
neurais e internalizao completa da placa neural (NIELSEN, 2001).
A regionalizao arquimrica (corpo dividido em trs regies principais: prosoma,
mesosoma e metasoma) est presente nos ambulacrrios. Quando no evidente a partir da

A primeira clivagem mediana em enteropneustos, tunicados e cefalocordados.

observao externa, pode ser reconhecida na forma de compartimentos celomticos bem

Nos vertebrados, este padro tambm foi observado em embries de anuros, o grupo apresenta

definidos: protocela, mesocela e metacela. Os cordados nunca apresentam este tipo de

muita variao, devido aos seus ovos ricos em vitelo ou embries conectados a placenta durante o

organizao, com somente uma protocela sendo observada em cefalocordados e craniados

desenvolvimento (NIELSEN, 2001). Os equinodermados tambm demonstram enorme

(NIELSEN, 2001).

variabilidade, particularmente entre os equinideos, mas em um grande nmero de espcies, a

primeira clivagem tambm separa o embrio em metades direita e esquerda.
208

209

A embriologia comparada dos trs grupos mostra que seus mapas de destino so

6.2.5.3.1 Chordata

muito semelhantes, com regies determinadas dos embries originando estruturas similares nos
adultos (NIELSEN, 2001).
Os trs grandes grupos de cordados viventes (Tunicata, Cephalochordata e
Craniata) apresentam no incio de seu desenvolvimento algumas semelhanas marcantes. Aps a
formao do tubo digestrio primitivo (arquntero), uma linha mdia dorsal de mesoderma se

6.2.5.3.1.1 Tunicata

forma no arquntero e origina a corda (notocorda de cefalocordados e craniados e urocorda dos

tunicados), seguida da formao de duas faixas de mesoderma a partir das paredes do arquntero
tambm, em cada um de seus lados, que do origem musculatura longitudinal. Momentos

Dentro de Tunicata, as relaes entre as classes Larvacea, Ascidiacea e Thaliacea

depois, uma regio de ectoderma mdio-dorsal comea a se espessar, formando a placa neural,

no se apresentam bem resolvidas. No momento, pode-se dizer somente que tanto os larvceos

que se invagina ao longo de sua linha mdia, com ambas as margens dela se fundindo e toda a

quanto as ascdias da ordem Aplousobranchiata podem representar, separadamente ou formando

estrutura formada (tubo neural) imergindo no corpo do animal indo se situar entre a corda e o

um clado monofiltico, o grupo mais basal dentro dos tunicados (seo 2.2.3.4.1.1). De acordo

ectoderma dorsal; este processo recebe o nome de neurulao. Uma comunicao se forma entre

com o registro fossilfero, larvceos e ascdias (no classificadas em nenhuma ordem) aparecem

o blastporo e o tubo neural, constituindo um canal denominado neuroentrico. Normalmente, o

no Cambriano Inferior (seo 5.1.3.5.1.3).

blastporo se fecha com um novo nus sendo formado (NIELSEN, 2001).

Nos larvceos, as duas primeiras clivagens ocorrem meridionalmente e dividem o

Apesar deste grupo no se mostrar monofiltico na grande maioria das anlises de

ovo em quatro clulas grandes e iguais. A terceira clivagem prossegue paralelamente ao equador

dados moleculares (Fig. 2.3 e tabela 2.3), estudos morfolgicos e os caracteres embriolgicos

e conduzem ao estdio de oito clulas, no qual as quatro clulas localizadas no plo animal so

descritos acima sugerem sua unidade (NIELSEN, 2001), embora as relaes entre os trs grupos

maiores que as do plo vegetal (PFLUGFELDER, 1970).

sejam bastante difceis de se determinar. Os tunicados, considerados como mais primitivo dentro

As divises posteriores produzem uma estereoblstula (sem blastocela),

de deuterostmios de acordo com as anlises de dados moleculares (Fig. 2.3 e seo 2.2.3.4.1.1),

diferentemente da celoblstula formada nos outros deuterostmios. A gastrulao resultado de

podem ser interpretados como cordados a partir de sua morfologia e embriologia. Caso os

epibolia, com as clulas do plo vegetal sendo encobertas pelas clulas do plo animal. Neste

vetuliclios representem o ancestral de cordados e ambulacrrios, a posio basal dos tunicados

estdio, as clulas do ectoderma, endoderma e mesoderma distinguem-se claramente

dentro de Chordata poderia ser assumida devido diviso de seu corpo em duas regies

(PFLUGFELDER, 1970).

principais, no estdio de larva girinide, assim como no corpo e cauda dos larvceos, muito

Um pouco depois se forma na face ventral um sulco transversal, que corresponde

semelhante ao corpo dos vetuliclios. Nos tunicados, ainda, no h qualquer evidncia de sacos

linha divisria entre a cauda e a regio anterior corporal. A cauda se mantm reta e direcionada

celomticos ou segmentao (NIELSEN, 2001).

para trs, com a urocorda e a musculatura presentes ao longo de toda sua extenso. A urocorda de

A musculatura longitudinal no-segmentada da cauda dos tunicados e segmentada

Oikopleura dioica persiste no animal adulto, na forma de um tubo de parede delgada, no qual as

ao longo do corpo dos cefalocordados e craniados so consideradas homlogas, a partir de sua

clulas da parede so achatadas e secretam um lquido albuminoso. Apesar da distino

ontogenia (NIELSEN, 2001).

sobressalente na construo da corda de Oikopleura em relao dos outros cordados, elas so

No caso dos cefalocordados e craniados, os segmentos musculares se formam a

partir de bolsas mesodrmicas a partir do arquntero (NIELSEN, 2001).

homlogas com base em seus processos embriognicos (PFLUGFELDER, 1970; NIELSEN,

2001).

210

211

O endoderma entra mais e mais na regio anterior do corpo, onde se divide na

neuroentrico. Na regio anterior, um poro que comunica a luz do tubo neural ao ambiente

regio branquial com o endstilo, esfago, estmago e intestinos. A boca e o nus abrem-se

externo permanece na forma do neurporo. Aps algum tempo, as duas estruturas se separam e o

apenas depois. Na regio dorsal do tronco, o ectoderma forma a vescula cerebral com o estatolito

blastporo se abre para o exterior formando o nus. A boca surge como uma abertura

(PFLUGFELDER, 1970).

secundariamente produzida na extremidade anterior do trato digestrio em desenvolvimento. A

A cauda dobrada posteriormente, voltando-se para a regio anterior e sofre uma

transformao para o juvenil ocorre de maneira gradual (BRUSCA; BRUSCA, 2003).

toro de 90 sobre o plano mediano (PFLUGFELDER, 1970) e o epitlio se torna diferenciado,

de modo que a primeira casa pode ser secretada (NIELSEN, 2001).
Nas ascdias, o desenvolvimento bastante parecido ao dos larvceos. Porm, nas

6.2.5.3.1.3 Craniata

primeiras ocorre a formao de uma celoblstula que se torna obliterada, posteriormente.

Dentro

de

craniados,

as

lampreias

(Petromyzontoidea)

apresentam

desenvolvimento muito semelhante ao dos anfioxos em diversos aspectos. O tipo de clivagem,

6.2.5.3.1.2 Cephalochordata

formao e estrutura da blstula, gastrulao, neurulao, o desenvolvimento de uma placa dorsal

de clulas do arquntero que origina a notocorda, assim como a formao de sacos mesodrmicos
A diferenciao do desenvolvimento em cefalocordados, comparado ao dos
tunicados, comea a ocorrer aps a formao do mesoderma que origina notocorda. Nesse

a partir de bolsas do teto do arquntero lateralmente notocorda, so caractersticas

compartilhadas (NIELSEN, 2001).

estdio, uma srie de bolsas pareadas se forma a partir do arquntero, de cada lado desta estrutura

No entanto, a maneira como os sacos mesodrmicos se originam nesses dois

e se desenvolvem nos compartimentos celomticos e outros derivados mesodrmicos, como as

txons um pouco diferente, embora o resultado nos adultos seja bastante similar e considerado

bandas musculares (BRUSCA; BRUSCA, 2003). A extremidade anterior do arquntero forma um

homlogo (NIELSEN, 2001). Nas lampreias, primeiramente o mesoderma corresponde a um par

par de bolsas que se destaca, formando o par de cavidades celomticas localizado mais

de massas celulares longitudinais compactas laterais notocorda e ao tubo neural, mas suas

anteriormente. Isto semelhante quilo que ocorre nos ambulacrrios, de modo que tais

partes anteriores se diferenciam em aproximadamente 20 segmentos. Estes se dividem

estruturas so consideradas homlogas protocela de ambulacrrios (NIELSEN, 2001).

posteriormente em somitos dorsais e sacos ventrais (NIELSEN, 2001). J nos anfioxos estas

Os pares de sacos celomticos laterais, posteriores ao primeiro par, esto alinhados

estruturas se originam diretamente a partir do arquntero, como visto acima.

de maneira bilateralmente simtrica at um estdio com aproximadamente sete ou oito pares, a

O desenvolvimento inicial dos cordados, de modo geral, assemelha-se ao dos

partir de onde o divertculo anterior direito se torna maior, com sua parede apresentado uma

ambulacrrios somente at o estdio de gstrula, aps o qual a formao da notocorda e da placa

espessura mais delgada, e os somitos deste lado deslocando-se levemente na direo posterior em

neural ectodrmica correspondem a caractersticas presentes somente nos primeiros. Alm disto,

relao s cavidades correspondentes presentes no lado esquerdo. Deste modo, os somitos dos

nos cordados nunca se observa arquimeria.

dois lados se alternam (NIELSEN, 2001).

Aps a proliferao de mesoderma a partir do arquntero, este se fecha. Comea a
se formar na regio mdio-dorsal do ectoderma a placa neural. Eventualmente, tem incio o

6.2.5.3.2 Ambulacraria

processo de neurulao, que conecta o tubo recm formado ao blastporo, formando o canal
212

213

Os enteropneustos exibem as duas primeiras clivagens radiais ao longo do eixo

Os padres do desenvolvimento embrionrio de enteropneustos e equinodermados

blastoporal-apical, enquanto que a terceira equatorial (NIELSEN, 2005). A regulao no estdio

apresentam semelhanas muito marcantes. Os tipos de clivagem, destinos celulares, a

de duas clulas completa, com as larvas formadas sofrendo metamorfose normalmente. J no

gastrulao, destino do blastporo, morfologia e funo do neotroco (banda ciliada que circunda

estdio de quatro clulas, embora cada um dos blastmeros se desenvolva numa larva normal,

a boca da larva), assim como a diferenciao do rgo excretor, demonstram similaridades

estas no chegam a se metamorfosear (NIELSEN, 2005).

bastante detalhadas (NIELSEN, 2005).

Uma celoblstula formada e sofre gastrulao atravs de invaginao

O padro deuterostmio de desenvolvimento observado nos txons

equinodermados

que

exibem

larva

planctotrfica,

ocorrendo

uma

modificao

(NIELSEN, 2001). Nas formas planctotrficas (com larva tornria), o embrio eclode neste

no

estdio e apresenta um epitlio constitudo por clulas monociliadas. O arquntero se dobra na

desenvolvimento das espcies com ovos ricos em vitelo. No h nenhum registro onde o

direo do lado aboral presuntivo do embrio, onde um hidrporo (uma abertura ciliada)

blastporo origina a boca. Em todas as espcies estudadas de enteropneustos, esta estrutura

formado e um saco celomtico estreito se destaca. Aps, o arquntero se curva na direo da face

permanecendo como o nus (NIELSEN, 2001). De acordo com Nielsen (2001), o

oral, indo ao encontro de uma invaginao estomodica rasa, originando boca (NIELSEN,

desenvolvimento inicial de pterobrnquios pouco conhecido.

2005). Uma rea monociliada, de formato trapezoidal ou oval, ao redor da boca constitui o campo

Os Xenoturbellida representam um grupo relacionado aos Ambulacraria, de

oral, que logo apresenta em suas margens uma banda diferenciada estreita de clulas altas e

acordo com as anlises de dados moleculares (ver seo 2.2.3.4.1.3.1). Embora aparea como

monociliadas, correspondendo ao neotroco. Esta estrutura pode assumir um padro de

grupo irmo do txon formado por hemicordados e equinodermados, seu corpo vermiforme,

organizao altamente complicado em muitas larvas, onde se observa a formao de lobos

altamente simplificado pode indicar uma derivao a partir dos Hemichordata. Infelizmente, no

primrios e pequenas voltas sobre fileiras de tentculos pequenos (NIELSEN, 2005).

se tem dados embriolgicos deste animal, com sua posio aqui sendo apenas uma tentativa.

Algum tempo depois, um anel perianal de clios compostos se desenvolve na

regio posterior da larva, normalmente chamado de telotroco. Os clios deste anel se tornam
alongados, em relao queles presentes no neotroco, em larvas tornrias completamente
desenvolvidas (NIELSEN, 2001).

6.2.5.3.2.1 Hemichordata

Um rgo apical, flanqueado por um par de olhos laterais em muitas espcies,

desenvolve-se no plo apical. Parece difcil de se delimitar o gnglio apical das partes adjacentes
Dentro de Hemichordata, a classe Enteropneusta constituda por trs famlias:
Ptychoderidae e Spengeliidae, que apresentam desenvolvimento indireto com o estdio de larva
tornria pelgica caracterstico, e Harrimaniidade, que exibe desenvolvimento direto (NIELSEN,
2005).

do neotroco. O rgo apical apresenta um tufo ciliar e clulas serotonrgicas e que contm
catecolamina em seu interior (NIELSEN, 2005).
A larva se torna dividida em trs regies corporais: um prossoma ou probscide
ovide ou em formato de pra, um mesossoma em formato de colar logo atrs da boca e um

Apesar do desenvolvimento inicial dos pterobrnquios ser pouco conhecido, sabe-

metassoma alongado com o anel de clios compostos (telotroco). O saco celomtico com o

se que ele quase direto (NIELSEN, 2005), o que suporta a hiptese de eles representarem um

hidrporo representa a protocela esquerda, que se desenvolve no nefrdio. As mesocelas e

grupo interno de enteropneustos, relacionado aos Harrimaniidae (seo 2.2.3.4.1.3.2.1),

metacela pareadas tornam-se organizadas em diferentes modos a partir de clulas do arquntero

destitudos de estdio larval.

(NIELSEN, 2005).

214

215

No caso da formao dos sacos celomticos, a protocela aparentemente sempre se

6.2.5.3.2.2 Echinodermata

destaca como uma bolsa espaosa, a partir da extremidade anterior do arquntero. A mesocela e a
metacela apresentam origens bastante variadas, como citado acima. Na famlia Ptychoderidae, os
gneros Balanogossus e Ptychodera exibem maneiras diistintas de formao dos dois pares

Os tipos de desenvolvimento inicial variam muito entre os equinodermados

posteriores de sacos celomticos. No primeiro caso, a mesocela e a metacela desenvolvem-se

viventes. No caso dos Echinoidea, por exemplo, espcies diferentes de um mesmo gnero podem

juntas, a partir de um par de bolsas laterais da parte posterior do arquntero. Estas duas bolsas

apresentar padres desenvolvimentais distintos (NIELSEN, 2001).

alongam-se posteriormente e se dividem em mesocela e metacela. Em Ptychodera, mesoceloma e

metaceloma so formados a partir de clulas isoladas do trato digestrio.

Os estdios iniciais do desenvolvimento embrionrio dos lrios-do-mar

(Crinoidea) foram descritos recentemente (NAKANO et al., 2003). Este txon corresponde ao

A protecela larval esquerda encontra-se conectada ao ambiente externo por meio

grupo vivente mais primitivo dentro dos equinodermados. Sua clivagem holoblstica e radial,

do hidrporo. Uma pequena vescula celomtica de origem desconhecida (talvez a partir da

originando blastmeros iguais. No estdio de 32 clulas, ocorre a gastrulao atravs de uma

protocela direita) se torna localizada na parede celomtica, prximo ao canal. A parede

invaginao no plo vegetativo. O blastporo se fecha posteriormente. O embrio se torna ciliado

celomtica adjacente torna-se uma rea provida de podcitos e a pequena vescula comea a

de maneira uniforme e eclode. Regies levemente pronunciadas aparecem, indicando onde iro se

pulsar, bombeando fluido da cavidade blastocelomtica para esta membrana de ultrafiltrao com

formar as bandas ciliadas. Nakano et a. (2003) no descartaram a possibilidade destas duas

podcitos (NIELSEN, 2001).

bandas corresponderem, na realidade, a somente uma.

Momentos antes da metamorfose, o neotroco desaparece completamente. E no

No seu lado ventral, uma invaginao estomodica porta a boca, que no se

incio deste processo, toda a regio pr-oral se encolhe e forma a probscide ciliada piriforme. A

conecta ainda ao arquntero. Anteriormente, esta invaginao vestibular limitada por um capuz

parte ps-oral do corpo se alonga, assumindo um formato cilndrico com o anel de clios

oral (que porta a banda ciliada adoral) e posteriormente por um capuz anal, mas no h qualquer

compostos indo parar em sua parte mediana, onde ele a circunda (NIELSEN, 2001).

sinal de nus. Internamente, a cavidade da blastocela bastante espaosa e o arquntero divide-se

A regio do mesossoma, localizada logo atrs da boca, diferencia-se no colar.

em trs bolsas celomticas: sua regio anterior sofre evaginao para os dois lados formando uma

Nesta seo do corpo, uma dobra longitudinal dorsal torna-se o cordo do colar, a partir da

bolsa que originar s axo/hidrocelas (proto/mesocela) direita e esquerda, enquanto que regies

formao de concentraes do sistema nervoso basiepitelial larval ao longo das zonas medianas.

laterais mais prximas ao blastporo, abaixo desta bolsa, originam independentemente de cada

O processo de construo desta estrutura pode-se dar por invaginao ou de modo semelhante

lado a somatocela (metacela) esquerda e a direita. O epitlio da axo/hidrocela esquerda comea a

delaminao (NIELSEN, 2001).

se tornar mais especo, indicando o incio da hidrocela esquerda. A axo/hidrocela esquerda

Aps a fixao, a regio posterior continua a se alongar e o tubo digestrio

estabelece comunicao com o ambiente atravs de um hidrporo dorsal.

puxado para trs de modo que dois ou trs pares de bolsas branquiais, localizados sobre a faringe

Uma fosseta adesiva surge na forma de uma depresso antero-ventral e a

e prximos boca j presentes na tornria, vo se posicionar na parte anterior do metassoma,

invaginao vestibular se fecha. As bandas ciliadas comeam a sofrer um processo de rearranjo,

onde originam as primeiras fendas branquiais. Fendas adicionais so formadas em sries atrs

com algumas partes se partindo e outras sofrendo fuso, surgindo quatro bandas circunferenciais.

desta aberturas primordiais. Os olhos e o rgo apical desaparecem lentamente (NIELSEN,

Este estdio corresponde a uma doliolria. Internamente, a hidrocela esquerda se separou da

2001).

axocele e mudou para uma posio mdio-ventral, assumindo um formato de ferradura, durante a
A cavidade da blastocela reduz-se durante a metamorfose, transformando-se no

transio para doliolria. O aumento de tamanho dos celomas oblitera o espao blastocelomtico.

sistema hemal do animal adulto (NIELSEN, 2001).

216

217

Quando a larva doliolria se fixa ao substrato, ela perde suas bandas ciliadas
circunferenciais e assume uma forma oval. A partir da, o desenvolvimento no prosseguiu.

Como discutido acima, os foronozorios e os quetognatos podem representar os

txons mais basais dentro de Lophotrochozoa e Ecdysozoa, respectivamente. Ambos exibem

O desenvolvimento dos enteropneustos e equinodermados mostra-se muito

semelhante em diversos aspectos. Nos dois grupos, forma-se uma larva caracterizada pela

algumas semelhanas de seu desenvolvimento inicial com os deuterostmios (ver abaixo),

indicando a reteno de caractersticas embrionrias plesiomrficas.

presena do neotroco. A origem das cavidades celomticas, com a protocela (axocela) esquerda
comunicando-se com o ambiente atravs de um canal ciliado, que se abre atravs do hidrporo,
tambm so caractersticas compartilhadas.

6.2.5.4.1 Ecdysozoa

No desenvolvimento posterior ao estdio larval (tornria nos enteropneustos e

auriculria ou bipinria nos equinodermados) que comeam a surgir as maiores divergncias.
Entre os enteropneustos, ocorre basicamente uma diferenciao das trs regies principais e um

Os quetognatos constituem aparentemente a ramificao inicial dos protostmios,

alongamento corporal. J nos equinodermados, um segundo estdio larval pode estar presente, o

junto aos braquipodes. Eles podem constituir o clado mais basal de Ecdysozoa, como indicado

qual seguido de uma metamorfose marcante onde a simetria bilateral d lugar pentameria

por algumas anlises moleculares (ver seo 2.2.3.4.2.3) e outras de dados morfolgicos (Fig.

observada nos animais adultos. Alm disto, no mesosoma dos enteropneustos se forma o cordo

4.3c e e). Seu padro de clivagem radial e holoblstico, assim como a formao de seu primeiro

do colar, que pode representar um vestgio de tubo neural. E nos equinodermados, a protocela e

par de cavidades celomticas por enterocelia parecem remanescentes de sua derivao a partir

hidrocela direitas desaparecem quase que completamente.

dos deuterostmios e, assim, fortalecem a possibilidade de sua ramificao inicial dentro de

Os ambulacrrios caracterizam-se ento por uma srie de modificaes, que talvez

Ecdysozoa.

correspondam a redues, em seu desenvolvimento quando comparados aos cordados. Isto

Internamente aos Ecdysozoa, dois outros clados mais derivados podem ser

evidenciado ainda pelo enigmtico verme Xenoturbella, que de acordo com as anlises

reconhecidos, Panarthropoda e Cycloneuralia, os quais derivaram possivelmente a partir de uma

moleculares compe um txon junto aos ambulacrrios (ver seo 2.2.3.4.1.3.1). Entretanto, a

radiao inicial dentro dos ecdisozorios, junto a Chaetognatha.

partir destas anlises, sua posio basal, o que encontra muitas dificuldades devido sua
morfologia altamente reduzida de onde difcil derivar os enteropneustos e equinodermados.
6.2.5.4.1.1 Chaetognatha

6.2.5.4 Protostomia
Nos quetognatos, a clivagem total e igual forma uma blstula de blastocela
estreita, que origina uma gstrula por invaginao (NIELSEN, 2001).
Os Protostomia constituem um txon monofiltico, a partir de dados moleculares

No momento aps a fertilizao, um corpsculo arredondado e pequeno se forma

(tabela 2.4), desenvolvimentais (ver seo 3.3) e morfolgicos (ver seo 4.2.1.2.2.2.2.2). Sua

no citoplasma, prximo ao plo blastoporal. Ele chamado de determinante das clulas

diviso em dois grandes clados, Lophotrochozoa e Ecdysozoa, tambm sustentada pelos dois

germinativas. Esta estrutura permanece ntegra durante as cinco primeiras clivagens, no interior

primeiros tipos de dados, assim como algumas das anlises morfolgicas (Figs. 4.3c e e).

de uma das clulas do plo blastoporal. Aps a gastrulao, ela divide-se para o citoplasma de
duas clulas filhas, que correspondem s clulas germinativas primordiais e se encontram
218

219

localizadas na extremidade do arquntero. Posteriormente, estas clulas se destacam, entrando na

Os grupos Onychophora, Arthropoda e Tardigrada so reunidos num txon

luz deste tubo e se dividem mais duas vezes, cada uma. As partes antero-laterais da parede do

monofiltico, os Panarthropoda, pouco questionado entre os especialistas (NIELSEN, 2001) e

arquntero formam um par de dobras que crescem na direo do blastporo. Semelhante ao que

bastante sustentado por anlises de dados moleculares (tabela 2.6) e de morfologia (Fig. 4.3). Os

ocorre na formao da protocela dos deuterostmios, duas bolsas celomticas se desprendem da

dois primeiros so encontrados j no Cambriano Inferior, enquanto que os tardgrados surgem

regio anterior do endoderma, as quais formaro os celomas da cabea (NIELSEN, 2001;

somente no Cambriano Superior (Fig. 5.33).

BRUSCA; BRUSCA, 2003).

No entanto, quem mais, ou menos, derivado uma questo bastante controversa.

As dobras carregam as clulas germinativas em suas extremidades e a parte

Tanto anlises de dados moleculares quanto de dados morfolgicos j indicaram uma relao de

anterior do arquntero ento se torna dividida num compartimento de tubo digestrio mdio e em

grupo irmo entre Onychophora e Arthropoda, assim como deste txon com Tardigrada. Alguns

sacos mesodrmicos laterais. O blastporo se fecha e uma invaginao estomodica se forma no

estudos moleculares sugerem ainda a unio entre Onychophora e Tardigrada ou uma tricotomia

plo oposto. O embrio assume um formato alongado e curvado, com todas as suas cavidades

entre os trs grupos (ver seo 2.2.3.4.2.2.3).

internas tornando-se muito estreitas. O trato digestrio se torna uma coluna mediana achatada e
compacta, margeada pelas massas mesodrmicas laterais, que se encontram ao longo da linha

O surgimento dos tardgrados somente no Cambriano Superior, porm, sugere que

este txon possa ser o mais derivado dentre os panatrpodes.

mdia na extremidade posterior do embrio. O gnglio cerebral se forma a partir de um

O padro de clivagem radial holoblstico, considerado primitivo como discutido

espessamento do ectoderma dorsal da cabea e o gnglio ventral se desenvolve como um par de

acima, encontrado entre todos os trs txons (PFLUGFELDER, 1970; NIELSEN, 2001).

espessamentos ectodrmicos laterais, os quais se fundem ventralmente algum tempo aps a

Entretanto, nos onicforos, este tipo de clivagem ocorre nas espcies vivparas, consideradas

ecloso.

derivadas (NIELSEN, 2001), enquanto que as espcies possivelmente primitivas exibem uma
No indivduo recm eclodido, as cavidades celomticas expandem-se e o lmen do

clivagem bastante diferenciada. Nesta, as divises nucleares so intralecitais (na regio mdia e

tubo digestrio se desenvolve como uma fenda. Os sacos mesodrmicos laterais tm paredes

rica em vitelo do ovo centrolcito), que lembra quela de alguns artrpodes, sendo denominada

muitssimo delgadas, exceto nos dois msculos laterais longitudinais pareados. O mesoderma

meroblstica. Alguns dos ncleos migram na direo perifrica do embrio, originando um disco

com as clulas germinativas desenvolve uma dobra que finalmente divide cada cavidade lateral

pequeno de blastmeros, o qual se difunde e cobre completamente o embrio na forma de um

em um compartimento anterior e outro posterior, cada um deles com uma clula germinativa na

blastoderma, constituindo uma periblstula. Ao mesmo tempo, a massa de vitelo, envolvida por

parede lateral; as clulas germinativas anteriores so incorporadas nos ovrios, enquanto que as

este blastoderma, divide-se numa grande quantidade de esferas vitelares anucleadas (BRUSCA;

posteriores nos testculos. O nus se abre na altura do septo entre as cavidades laterais. Sua

BRUSCA, 2003). Todavia, este padro encontrado em poucas espcies viventes (NIELSEN,

posio relativa ao blastporo fechado desconhecida.

2001; BRUSCA; BRUSCA, 2003). Se o padro de clivagem meroblstico for realmente

A diferenciao das cavidades celomticas lembra o padro de enterocelia

primitivo entre os onicforos, a clivagem do tipo radial evoluiu independentemente neste filo.

apresentado por alguns deuterostmios. Considera-se normalmente que os quetognatos

Um fato interessante que os artrpodes apresentam bastante variao em seu

apresentam trs pares de celomas (arquimeria), como alguns grupos deuterostmios. Mas, de

desenvolvimento, embora o padro meroblstico encontra-se bastante difundido. Porm, ele est

acordo com Nielsen (2001), no h semelhanas especficas entre os celomas destes grupos.

presente nos txons mais derivados de artrpodes, com os mais basais (Pycnogonida e
Xiphosura) exibindo clivagem holoblstica (BRUSCA; BRUSCA, 2003). De qualquer modo,
evidente a existncia de relao direta entre o tipo de clivagem com a quantidade de vitelo. Ovos
centrolcitos, tanto em onicforos como em artrpodes, sofrem clivagem intralecital, enquanto

6.2.5.4.1.2 Panarthropoda
220

221

que os ovos isolcitos (com poucas quantidades de vitelo, distribudas uniformemente atravs do

Os gastrtricos apresentam um padro de clivagem bastante peculiar. A primeira

citoplasma) caracterizam-se por apresentar clivagem holoblstica. Desta forma, a determinao

diviso celular se d na regio equatorial do zigoto. Durante a segunda clivagem, a clula

do tipo de clivagem primitivo dentre os panartrpodes se torna muito difcil. Por outro lado, isto

localizada no plo anterior divide-se perpendicularmente em relao do plo posterior. Uma

evidencia a maleabilidade com que o desenvolvimento pode ocorrer nestes txons, onde os dois

das clulas deste plo migra na direo anterior do embrio, que ir se mostrar composta por trs

padres distintos (meroblstico e holoblstico) so capazes de levar a dois planos corporais

clulas, com uma permanecendo na regio posterior. A clula que migrou, originar a regio

resultantes (onicforos e artrpodes).

antero-dorsal, enquanto que as outras duas clulas localizadas no plo anterior formaro as

O conhecimento da embriologia dos tardgrados escasso. Descries feitas por E.

Marcus, na dcada de 1920, foram questionadas por especialistas modernos (NIELSEN, 2001;

regies antero-ventrais direita e esquerda do animal adulto. A clula que permanece na regio
posterior desenvolve-se na parte posterior do adulto (NIELSEN, 2001).

BRUSCA; BRUSCA, 2003). De qualquer modo, concorda-se em que a clivagem total, com

Durante a terceira clivagem, as trs clulas anteriores dividem-se paralelamente

outros detalhes permanecendo desconhecidos. O registro de quatro pares de bolsas celomticas a

em relao ao eixo longitudinal, enquanto que a clula posterior o faz perpendicularmente,

partir do trato digestrio embrionrio, indicando um modo enteroclico de formao do

originando uma clula filha dorsal e outra ventral. Esta desliza anteriormente at uma posio

mesoderma, no foi confirmado por investigaes mais recentes (NIELSEN, 2001).

mdio-ventral e originar o endoderma. As clulas precursoras do mesoderma formam,

Um estudo recente (MAXMEN et al., 2005) demonstrou que os picnogondeos,

aparentemente, um anel ao redor da invaginao blastoporal em formao, mas o destino celular

normalmente considerados integrantes de Chelicerata, podem representar um grupo parte dentro

individual no foi seguido e, uma vez que o mesoderma forma um par de bandas laterais aps a

de Arthropoda, devido inervao de seu primeiro par de apndices (os quelforos) a partir do

gastrulao, no est claro se o mesoderma circunda completamente o blastporo (NIELSEN,

protocrebro, padro no encontrado em nenhum grupo existente de artrpodes. De acordo com

2001).

Maxen et al. (2005), esta caracterstica possibilita a comparao dos quelforos com apndices de
grupos-tronco de artrpodes presentes no Cambriano.

No estdio de 30 clulas, uma blastocela pequena encontrada. Durante as

divises celulares posteriores, as clulas endodrmicas e aquelas que originaro o estomodeu se
invaginam, na forma de um sulco longitudinal; as endodrmicas localizam-se posteriormente s
do estomodeu neste sulco. As partes posteriores dos lbios blastoporais se fundem, com as
clulas endodrmicas formando uma massa celular compacta no final do estomodeu com clulas

6.2.5.4.1.3 Cycloneuralia

mesodrmicas de ambos os lados. A blastocela oblitera-se e o nus se forma posteriormente

(NIELSEN, 2001).
O clado Cycloneuralia composto pelos txons Gastrotricha, Nematomorpha,

A embriognese dos integrantes de Gastrotricha no apresenta muitas clarificaes

Nematoda, Priapulida, Kinorhyncha e Loricifera, com a unio entre os trs ltimos estando bem

de suas relaes filogenticas com outros txons de Metazoa. E caracteres presentes nos animais

estabelecida em Scalidophora. E de acordo com algumas anlises de dados morfolgicos (Figs.

adultos so de importncia fundamental para sua classificao junto a outros grupos em

4.3a, d, e e f), os gastrtricos representam a linhagem mais basal dentro deste clado.

Cycloneuralia: boca terminal, seguida de uma faringe cilndrica, contendo em sua periferia um

Infelizmente, os estdios iniciais do desenvolvimento dos trs txons de

crebro de formato anelado com trs regies distintas (NIELSEN, 2001). possvel que esta

Scalidophora so pouco conhecidos (Priapulida) ou completamente (Kinorhyncha e Loricifera)

diferenciao em trs sees do crebro cicloneurlio apresente alguma relao com o crebro

desconhecidos (NIELSEN, 2001).

dividido em proto-, deuto- e tritocrebro dos Panarthropoda, podendo esta ser uma sinapomorfia
dos Ecdysozoa.
222

223

central da probscide atravs de um duto longo. A musculatura origina-se do mesnquima. O

6.2.5.4.1.3.1 Introverta

tubo digestrio permanece fechado na frente. A regio anal corresponde ao blastporo

(PFLUGFELDER, 1970).
Os cinco integrantes que restam em Cycloneuralia so interpretados como um

Nematoda e Nematomorpha so encontrados agrupados num grande nmero de

grupo monofiltico por Nielsen (1995), denominado Introverta, a partir da presena de uma

estudos moleculares (ver seo 2.2.3.4.2.2.2; tabela 2.6) e de morfologia (Fig. 4.3). A apario

regio anterior que pode ser invertida. Outras apomorfias apontadas por este autor so a

dos nematdeos no registro fossilfero somente no Carbonfero (mas veja discusso na seo

realizao de mudas peridicas entre os estdios desenvolvimentais e a ausncia de clios

5.1.3.5.2.3.6) sugere que estes animais possam representar um grupo derivado dentro de

locomotores. Os Introverta so apresentados em algumas anlises de dados morfolgicos (Fig.

Introverta, originando-se mais provavelmente a partir dos nematomorfos.

4.3).

O desenvolvimento embrionrio inicial dos nematdeos, no entanto, diferenciamJ esto presentes no Cambriano Inferior representantes de Priapulida e

se bastante do apresentado pelos nematomorfos, assim como daqueles apresentados por outros

possivelmente de Nematomorpha (Fig. 5.33). Estes dois txons apresentam clivagem radial que

metazorios. Em Nematoda, a primeira clivagem holoblstica e divide o ovo numa clula

leva a uma celoblstula (PFLUGFELDER, 1970; NIELSEN, 2001). No caso dos priapuldeos, a

anterior e outra posterior, como nos gastrtricos. Porm, durante a segunda clivagem o

gstrula formada por ingresso polar, de acordo com Nielsen (2001), mas segundo Brusca e

blastmero anterior se divide paralelamente ao primeiro plano, enquanto que o blastmero

Brusca (2003) a gastrulao se d atravs de invaginao. Os estdios entre gstrula e o de larva

posterior se divide transversalmente. O embrio assume um formato de T. Neste estdio, os

loricada no foram descritos. Nos nematomorfos, a gstrula resultado de invaginao

destinos celulares j esto determinados (NIELSEN, 2001).

(PFLIGFELDER, 1970; BRUSCA; BRUSCA, 2003) e uma massa compacta celular preenche a
blastocela.

Duas clulas de endoderma presuntivo ingressam no embrio depois de algum

tempo, com a gstrula se formando por uma combinao de epibolia com invaginao

Em Nematomorpha, clulas mesodrmicas se proliferam na blastocela a partir da

(NIELSEN, 2001). Os lbios laterais mdios do blastporo se fundem, originando boca e nus.

rea que circunda o blastporo (ectomesoderma), atravs de imigrao celular, no gnero

Isto muito diferente do que acontece nos Nematomorpha, onde invaginaes estomodica e

Gordius. Em Paragordius, por outro lado, a formao do mesnquima resulta de invaginao a

proctodica so formadas. Deste modo, se os nematdeos representam um grupo com origem a

partir do arquntero (endomesnquima) (PFLUGFELDER, 1970). Isto resulta muito interessante,

partir dos nematomorfos, seus padres de desenvolvimento inicial, bastante peculiares, sofreram

pois pode ser remanescente da enterocelia encontrada nos quetognatos. O nus e a cmara cloacal

mudanas em sua linhagem.

tambm se originam da rea do blastporo nos nematomorfos (BRUSCA; BRUSCA, 2003).

Uma invaginao anterior, rasa e de parede espessa se torna a probscide, e uma
invaginao mais delgada e posterior se torna a glndula de veneno e o trato digestrio. O

6.2.5.4.2 Lophotrochozoa

delineamento cuticular da invaginao anterior indica que ela representa o estomodeu

(NIELSEN, 2001).
Depois, o embrio se distende um pouco em comprimento. Da parte posterior do

Os Lophotrochozoa representam um txon composto pelos grupos classicamente

animal, invaginaes ectodrmicas formam um septo, atravs do qual o prosoma se separa do

unidos em Lophophorata (Brachiopoda, Phoronida e Ectoprocta) e por aqueles que exibem um

opistosoma. Formam-se junto probscide, logo depois, trs estiletes e trs coroas de ganchos. A

padro de clivagem espiral (Annelida, Sipuncula, Mollusca, Nemertini, Platyhelminthes,

invaginao do intestino na extremidade anterior conduz glndula de veneno, que se liga parte

Gnathostomulida, Syndermata, Entoprocta e, possivelmente, os grupos de desenvolvimento

224

225

inicial ainda pouco conhecido, Cycliophora e Micrognathozoa), levando ao estdio de larva

observados gnglios apicais nas larvas de lingulifrmeos. Mas dentro deste grupo, somente os

trocfora em alguns casos.

discindeos desenvolvem um tufo apical conspcuo (NIELSEN, 2001, 2005).

Dentro do clado, o padro de clivagem radial exibido pelos foronozorios e

Nos linguldeos, os embries se diferenciam num lobo apical piriforme em frente

pelos ectoproctos. Entretanto, este txon apresenta um estdio em seu desenvolvimento que,

ao blastporo e numa zona mais achatada posterior, que se torna o manto. O lobo apical estende-

embora destitudo de padro espiral, pode ser comparado em alguns aspectos s larvas trocforas

se sobre o blastporo/boca e um tentculo mediano e trs pares de tentculos ltero-posteriores

(NIELSEN, 2001). Isto particularmente verdadeiro para a linhagem celular que origina sua

desenvolvem-se na sua periferia. O nus surge posteriormente, como nos outros protostmios. O

banda ciliada, possivelmente homloga ao prototroco das trocforas (NIELSEN, 2001). Desta

embrio eclode neste estdio. O blastporo se amplia bastante com o lobo superior expandido

maneira, os ectoproctos podem representar a ligao entre os padres de desenvolvimento radial

pendendo na forma de epstoma (NIELSEN, 2001, 2005).

e espiral dentro de Lophotrochozoa.

O estmago se diferencia e um intestino posterior, de paredes delgadas, curva-se

para a direita. O nus se forma no nvel do lado direito com a parte mediana do estmago
(NIELSEN, 2005).
O mesoderma prolifera das partes laterais e anterior do tubo digestrio, que

6.2.5.4.2.1 Phoronozoa

encontrado se invaginando neste momento. A origem das clulas mesodrmicas, do endoderma,

compartilhada com os bilatrios basais e deuterostmios. As cavidades celomticas se formam
Os txons Brachiopoda e Phoronida encontram-se representados como uma

por esquizocelia, mas os detalhes so desconhecidos. Em discindeos, clulas mesodrmicas

unidade monofiltica, em virtualmente todas as anlises filogenticas (seo 2.2.3.4.2.1.2.1 e

migram para a blastocela a partir da margem do blastporo estreito, mas no forma sacos

Figs. 4.2a, b, d, e g e 4.3c e e), e seu desenvolvimento ser discutido juntamente, nesta seo.

celomticos nos estdios iniciais. Desta maneira, a enterocelia no est presente nos

Dentro de Phoronoza, cinco clados maiores parecem existir: articulados,

braquipodes basais (e tambm no nos forondeos; ver abaixo).

linguldeos, discindeos, cranideos e forondeos. Nos linguldeos e discindeos (classificados por

O manto secreta uma pequena valva circular embrionria, que logo se dobra ao

alguns autores como Linguliformea), assim como nos forondeos, as larvas so planctotrficas

longo da linha mdia transversal, e zonas de epitlio espesso formam o manto das valvas braquial

com bandas ciliadas sobre os tentculos. J os cranideos e articulados desenvolvem larvas

e pedicular. A cutcula da concha embrionria se parte ao longo da linha transversal mdia,

lecitotrficas (NIELSEN, 2005).

permitindo movimentos livres entre as duas valvas. Aps a ecloso, uma valva larval

Nos lingulifrmeos, grupo mais antigo dentro de Phoronozoa, a quarta clivagem

adicionada e depois da fixao, uma outra valva, juvenil/adulta, acrescentada.

normalmente paralela ao eixo primrio, mas em posio lateral, formando quatro faixas de

No estdio de sete pares de tentculos laterais, o primeiro rudimento de pednculo

blastmeros. Uma celoblstula formada e a gstrula se forma atravs de invaginao das clulas

pode ser observado como uma pequena protuberncia sobre o epitlio prximo margem

do plo blastoporal. Deste modo, o padro ainda muito parecido com aquele exibido pelos

posterior da valva peduncular. No estdio de oito pares de tentculos laterais, cerdas so

Deuterostomia. Os embries comeam a se alongar obliquamente, com o gnglio frontal presente

secretadas, as quais apresentam a mesma estrutura que nos adultos.

na regio anterior o blastporo assumindo a forma de uma fenda cumprida ao longo do novo lado

De acordo com Nielsen (2005), as larvas de lingulifrmeos representam adultos

ventral estabelecido. O blastporo comea a se fechar a partir de sua extremidade posterior,

em miniatura, com mudanas pequenas ocorrendo na metamorfose. A larva competente dos

aparentemente pela fuso de seus lbios laterais, deixando uma boca na regio anterior. Foram

linguldeos estende o pednculo e cava no sedimento.

226

227

Nielsen (2001) fala que as observaes das variaes entre os grandes grupos de

(NIELSEN, 2005). Apesar da origem das clulas mesodrmicas se dar tambm a partir do

braquipodes tornam difcil de se inferir qual o padro ontogentico ancestral do clado. Este

endoderma, como nos deuterostmios, o processo de formao dos celomas mais semelhante ao

autor assume que a formao do mesoderma a partir do arquntero, num tipo mais ou menos

que ocorre nos outros protostmios. Isto indica um possvel estdio de rearranjo nos padres de

modificado de enterocelia uma caracterstica que pode relacionar estes animais aos

formao do celoma que deve ter ocorrido na passagem dos deuterostmios para os protostmios.

deuterostmios. Aqui, este padro interpretado como plesiomrfico. Por outro lado, os
linguldeos representam, aparentemente, o grupo mais primitivo de braquipodes (sees
2.2.3.4.2.1.2.1 e 5.1.3.5.2.2.3) e nestes animais, o padro de formao dos sacos celomticos,

6.2.5.4.2.2 Ectoprocta (Bryozoa)

embora pouco estudado, ocorre por esquizocelia (NIELSEN, 2001).

No entanto, a grande variao no padro de formao de mesoderma e dos sacos
celomticos dentro dos braquipodes como um todo, demonstram que dentro de uma mesma

Os ectoproctos podem representar, ento, uma linhagem que se ramificou logo no

linhagem evolutiva, existem diversas maneiras de se formar estas estruturas. Sua incluso na base

incio da evoluo do clado Lophotrochozoa. Seu padro de clivagem radial, compartilhado com

dos Lophotrochozoa encontra suporte nos dados moleculares, no registro fossilfero, dados de

os Phoronozoa, indica sua posio basal entre os lofotrocozorios, mas com algumas

biologia do desenvolvimento, algumas anlises morfolgicas e na embriologia, se se considera,

caractersticas importantes, como a linhagem celular que origina, na regio equatorial de sua

neste caso, que o padro de clivagem espiral observado na grande maioria dos outros

larva, uma coroa de clios sendo homloga quela que forma o prototroco dos txons com

lofotrocozorios pode ter evoludo a partir do padro radial dos braquipodes, com os ectoproctos

clivagem espiral.

entre ambos os grupos.

Dentro

dos

ectoproctos,

os

gimnolemados

representam

padro

de

Os forondeos desenvolvem-se normalmente atravs do estdio larval conhecido

desenvolvimento mais primitivo (NIELSEN, 2005). As poucas espcies que liberam seus ovos

como actinotroca. Larva lecitotrfica encontrada em Phoronis ovalis. Diviso do embrio em

fertilizados na gua desenvolvem um estdio de gstrula livre-natante, caracterizado pela banda

metades a partir dos estdios de duas clulas at o de gstrula inicial, que contenham clulas dos

ciliada citada acima. Em alguns casos, este estdio sofre a metamorfose, enquanto que outros

dois plos, so capazes de regular, dando origem a larvas aparentemente normais. A clivagem

originam larvas planctotrficas, chamadas cifonautas, caracterizadas pela presena de duas

radial e holoblstica, com as duas primeiras se dando ao longo do eixo apical-blastoporal,

valvas. Entretanto, a grande maioria incuba seus embries das mais diferentes maneiras possveis,

enquanto que a terceira ocorre na regio equatorial, resultando em oito clulas de mesmo

com suas larvas sendo lecitotrficas ou nutridas atravs de placenta e, normalmente, destitudas

tamanho. A quarta clivagem separa o embrio em uma faixa apical e outra blastoporal de oito

de valvas.

blastmeros cada. Isto tambm ocorre nos discindeos. Como nos braquipodes, uma celoblstula

A embriologia dos ectoproctos no bem conhecida e o desenvolvimento de umas

origina uma gstrula por invaginao. O blastporo inicialmente central, mas posteriormente

poucas espcies foi descrito, mas a origem do mesoderma permanece enigmtica e a larva

ele se move na direo do que ir representar a regio anterior da larva. Este movimento

definitivamente no apresenta cavidades celomticas (NIELSEN, 2001, 2005). Estudos de

acompanhado por uma fuso progressiva na direo anterior dos lbios blastoporais laterais. O

regulao so escassos, mas se observou que alguns embries separados no estdio de duas

nus se forma posteriormente, no plo larval posterior.

clulas apresentam regulao completa, embora no se tenha deixado claro at que ponto o

Outra caracterstica interessante no desenvolvimento dos forondeos a formao

desenvolvimento foi seguido.

de suas cavidades celomticas, que se d por esquizocelia ou por imigrao de clulas do

Os ovos liberados na gua de alguns gimnolemados (p. ex., Alcyonidium e

arquntero para o interior da blastocela, as quais se organizam na forma de um peritnio

Electra) sofrem clivagem holoblstica, formando um estdio de oito clulas radialmente

228

229

simtrico com duas faixas de quatro clulas. Mas os planos das prximas clivagens so laterais ao

No momento da metamorfose dos gimnolemados, aps encontrar um local

eixo primrio blastoporal-apical, de modo que o estdio de 16 clulas alongado

adequado, a larva everte o saco adesivo, um rgo glandular, e libera sua secreo. Larvas

transversalmente, consistindo de duas fileiras apicais e duas fileiras blastoporais de quatro clulas

cifonautas em momento de fixao expandem seu saco adesivo sobre o substrato e contraem os

cada uma. Como visto acima, este padro tambm ocorre nos foronozorios (tanto em

msculos entre o saco adesivo e o rgo apical, de modo que os msculos adutores das valvas se

braquipodes quanto em forondeos). A quinta clivagem horizontal e o anel inferior de oito

rompem e larva muda seu formato de lateralmente comprimido para dorsiventralmente achatado.

clulas apicais desenvolve uma forte ciliatura, dando origem corona (ou prototroco). As duas

O epitlio palial libera as valvas e se estende sobre a superfcie superior da larva em

clivagens seguintes resultam numa celoblstula e quatro ou oito clulas do plo blastoporal

metamorfose. A periferia inferior do epitlio palial funde-se periferia do saco adesivo,

movem-se para o interior da blastocela, formando uma gstrula por embolia. Estas clulas

envolvendo o prototroco e todos os rgos larvais que se degeneram. O rgo apical se invagina.

formam o endoderma e possivelmente o mesoderma, mas sua diferenciao no foi seguida

A larva recm metamorfoseada envolvida completamente por ectoderma, mas sua morfologia

(NIELSEN, 2001, 2005).

interna muito catica, consistindo numa poro em formato de anel da parte exterior

O blastporo se fecha, o endoderma se rearranja na forma de um pequeno

(primeiramente circundada pelo prototroco no dobrado) e diversos rgos larvais parcialmente

arquntero e uma invaginao de ectoderma anterior se torna o vestbulo. Um par de clulas

degenerados. O epitlio do cistdio formado pelo saco adesivo e pelo epitlio palial nos

mesodrmicas foi observado no lado anterior do vestbulo. Mas embora sua origem permanece

cifonautas. Em outros gimnolemados, este epitlio pode ser formado somente por uma ou por

desconhecida (NIELSEN, 2001, 2005).

outra destas estruturas. Todos os ectoproctos tm uma metamorfose rpida e bastante complexa,

Um rgo apical ciliado e conspcuo desenvolve-se e se torna conectado atravs

envolvendo degenerao de todos os rgos larvais, locomotores e sensoriais, e do tubo

de uma faixa neuromuscular a um rgo sensorial ciliado, chamado de rgo piriforme, abaixo

digestrio. A corona se torna internalizada como um tubo anelar com clios em seu lado interno

da parte anterior da corona. O rgo apical de algumas larvas cifonautas foi estudado em detalhe

(NIELSEN, 2001, 2005).

e consiste de anis concntricos de clulas no-ciliadas, monociliadas e mioepiteliais.

De acordo com Nielsen (2005), as larvas lecitotrficas de muitos gimnolemados

O rgo apical dos ectoproctos se assemelha morfologicamente quele dos

com uma corona bastante expandida cobrindo a hiposfera lembram as larvas pericalima

espirlios, por conter duas clulas serotonrgicas (NIELSEN, 2005). Porm, diferentemente dos

encontradas em moluscos, aneldeos e sipnculos, as quais apresentam um prototroco altamente

espirlios, o rgo apical sempre perdido durante a metamorfose. Uma srie de caractersticas

expandido cobrindo a hiposfera. Em todas estas larvas, o rgo locomotor, corona/prototroco,

apontadas por Nielsen (2001) relacionam os ectoproctos a esses animais tais como a origem das

perdido durante a metamorfose. Nielsen (2005) acredita que isto no quer dizer que as larvas

clulas do prototroco (corona), um pequeno pr-troco e a presena de clulas multiciliadas e

periclimas sejam ancestrais aos protostmios, mas indica possibilidades semelhantes de

grandes, no prototroco de cifonautas; um prtroco identificado nas larvas trocforas de

especializao para larvas do tipo trocfora.

entoproctos, aneldeos e moluscos; e a faixa dupla de clulas prototrocais nos entoproctos e nos

Por outro lado, interessante que dos filos espirlios, so justamente moluscos,

moluscos. Extenso da rea do prototroco sobre a maior parte da superfcie corporal da larva foi

aneldeos e supnculos que se encontram no Cambriano Inferior (Fig. 5.33). Isto fortalece ainda

observada num grande nmero de larvas espirlias e a larva coronada pode ser interpretada como

mais a idia de que os ectoproctos representam uma linhagem intermediria entre foronozorios e

um tipo especial de larva pericalima (NIELSEN, 2001). Uma metamorfose com dobramento

espirlios, que se formou no momento da radiao inicial dos lofotrocozorios.

interno e degenerao do prototroco (corona) dentro do corpo ocorre nos ectoproctos e tambm
foi observada em alguns entoproctos e moluscos (NIELSEN, 2001).
6.2.5.4.2.3 Spiralia
230

231

Nas clivagens seguintes, os quatro blastmeros originam o primeiro quarteto de

micrmeros e constituem os macrmeros do embrio. Nas divises seguintes, os outros quartetos
Este txon representa um dos grupos mais impressionantes, dentre os Metazoa,
devido ao alto grau de similaridade nos primeiros estdios do desenvolvimento de seus
integrantes e, ao mesmo tempo, pela exibio de planos corporais adultos to distintos.

surgem a partir dos macrmeros. Quando observadas do plo apical, percebe-se que estas
divises alternam entre o sentido-horrio e anti-horrio (NIELSEN, 2001).
Estudos de linhagem celular demonstraram que o prototroco encontrado nas larvas

Os espirlios recebem suporte em praticamente todas as anlises, embora as

de aneldeos, sipnculos, moluscos e entoproctos, assim como as bandas de clios longos

relaes precisas entre seus componentes variem consideravelmente. Alguns estudos com dados

encontradas nas larvas planctotrficas e derivadas de nemertneos e platelmintes desenvolvem-se

morfolgicos incluem os Panarthropoda como um txon derivado neste grupo, particularmente as

a partir das mesmas clulas: os trocoblastos primrios se diferenciam a partir das clulas

de Nielsen (1996, 2001), tendo os Annelida como grupo irmo. Por outro lado, nenhum estudo

codificadas como 1a2-1d2, com trocoblastos acessrios surgindo variavelmente das clulas 1a1222-

utilizando dados moleculares e de biologia do desenvolvimento suporta este agrupamento (caps.

1c1222, enquanto que os trocoblastos secundrios se formam das clulas 2a1-2c1 (NIELSEN,

2 e 3).

2001). Nos rotferos, a linhagem celular foi estuda em Asplanchna, que destitudo de uma
Esto includos em Spiralia os txons Annelida (incluindo Echiura e

banda ciliada conspcua. Entretanto, sua linhagem celular apresenta muitas semelhanas com as

Pogonophora), Sipuncula, Mollusca, Entoprocta, Cycliophora, Nemertini, Platyhelminthes,

dos outros espirlios, que Nielsen (2005) acredita que o troco dos rotferos seja homlogo ao

Gnathostomulida, Syndermata (Rotifera + Acanthocephala) e o recm descoberto, e

prototroco dos outros espirlios.

provavelmente mais derivado, Micrognathozoa. No entanto, o padro de clivagem inicial

O mesoderma se origina a partir de dois grupos de blastmeros distintos que,

desconhecido para os Cycliophora (OBST; FUNCH, 2003) e Micrognathozoa, com eles sendo

aparentemente, podem se misturar de maneira livre em estdios posteriores. Alm do

includos junto aos Spiralia a partir de dados moleculares (ver seo 2.2.3.4.2.1.3) e de

endomesoderma que se forma atravs da proliferao do mesentoblasto, h a formao de

morfologia (ver seo 4.2.1.2.2.2.2.2).

ectomesoderma que se diferencia a partir dos micrmeros do segundo e terceiro quartetos

Alm do padro de clivagem espiral, em si, chama a ateno o fato de os destinos

(NIELSEN, 2001).
Dentro de Spiralia, os filos Annelida, Sipuncula e Mollusca apresentam um par de

dos blastmeros serem altamente determinados, dentro de Spiralia (NIELSEN, 2001).

As duas primeiras clivagens prosseguem atravs do eixo apical-blastoporal

mesoblastos, que se formam pela diviso do mesentoblasto, e que originam clulas menores na

principal do ovo e originam quatro clulas, cada uma das quais corresponde a um quadrante do

direo anterior do embrio, resultando num par de bandas mesodrmicas laterais. Cavidades

embrio (NIELSEN, 2001). Como se tem conhecimento de quais as regies que sero originadas

celomticas surgem como fendas nestas massas de mesoderma (esquizocelia) (NIELSEN, 2001).

no animal adulto a partir destes blastmeros, eles so codificados, com A e C formando as partes

De acordo com Nielsen (2001), nenhum dos outros txons espirlios apresentam mesoblastos e

laterais esquerda e direita, respectivamente, enquanto que B e D se desenvolvem nas regies

esta origem dos espaos celomticos. Possivelmente, tais caractersticas so primitivas entre os

antero/ventral e postero/dorsal, respectivamente (NIELSEN, 2001).

espirlios, considerando-se que os grupos Annelida, Sipuncula e Mollusca, so os nicos

Os quatro blastmeros podem ser de mesmo tamanho ou no. Neste caso,

representantes presentes no Cambriano Inferior, com todos os outros integrantes do clado

normalmente aquele do quadrante D maior que os outros. O padro de clivagem espiral tpico

surgindo posteriormente (Fig. 5.33). Outra caracterstica que pode ser apontada para sua

apresenta quatro quartetos de micrmeros e endomesoderma, que se forma a partir da clula 4d

ramificao inicial dentro de Lophotrochozoa a formao de uma larva pericalima, a qual exibe

(mesentoblasto) (NIELSEN, 2001).

semelhanas com determinados estdios desenvolvimentais dos ectoproctos (NIELSEN, 2005),

os quais se encontram provavelmente na mesma radiao (ver discusso acima, seo
232

233

6.2.5.4.1.2). Os rgos excretores adultos, os quais tambm funcionam como gonodutos,

Em diversos txons espirlios, o mesoderma est presente na forma de

correspondem a metanefrdios formados a partir de bandas mesodrmicas, caracterstica tambm

ectomesoderma e endomesoderma, como visto acima. No primeiro caso, as clulas derivam a

ausente nos outros espirlios (NIELSEN, 2001).

partir dos micrmeros do segundo e terceiro quartetos. O destino das clulas ectomesodrmicas

A larva trocfora pode corresponder a um estdio desenvolvimental surgido por

normalmente a formao de msculos que atravessam o blastoderma larval. Eles podem ser

uma desacelerao dos processos ontogenticos dos ectoproctos, ou at mesmo como resultado

retidos no adulto, mas o que lhes acontece em estdios posteriores pouco conhecido. Muitos

da mudana de padro de clivagem a partir destes metazorios para seu padro espiral

msculos dos rotferos lembram estes msculos presentes em trocforas de aneldeos, embora sua

caracterstico. A partir do estdio de trocfora, possivelmente, podem ter-se desenvolvido os

linhagem celular seja desconhecida (NIELSEN, 2005). Isto sustenta a idia de os rotferos

outros txons espirlios, mais derivados (ver abaixo).

representarem trocforas neotncias, onde o padro espiral encontra-se altamente modificado.

Nielsen (2001) define um txon composto por Sipuncula, Mollusca, Annelida e

Diferentemente de aneldeos, sipnculos e moluscos, onde o endomesoderma

Panarthropoda, sob o nome de Schizocoelia. Como visto anteriormente, as anlises moleculares,

forma os sacos celomticos, que so normalmente considerados homlogos, um tecido compacto

de biologia do desenvolvimento e algumas de morfologia no consideram os panartrpodes

se desenvolve, a partir dessas clulas, nos nemertneos e platelmintes (NIELSEN, 2005). Estes

relacionados aos trs primeiros grupos. O autor inclui os Sipuncula na base de Schizocoelia,

dois grupos constituem provavelmente linhagens derivadas dentro de Lophotrochozoa, com a

devido ausncia, nestes animais, de um sistema hemal contendo um corao dorsal e paredes

ausncia de celoma podendo corresponder a uma reduo, no a uma condio primitiva.

musculares, originadas pelas cavidades celomticas medianas. Entretanto, esta condio pode

Os Nemertini esto relacionados, aparentemente, a moluscos, aneldeos e

muito bem representar uma reduo secundria, com os sipnculos constituindo uma linhagem

sipnculos. Esta afinidade recebe suporte dos dados moleculares (ver seo 2.2.3.4.2.1.2.5) e de

mais derivada dentro de Lophotrochozoa. Na realidade, os Annelida podem corresponder ao

anlises morfolgicas (Fig. 4.3). O padro de clivagem espiral, assim como a linhagem celular

grupo mais primitivo entre esses trs txons, uma vez que suas cerdas exibem estrutura similar

das bandas ciliadas das larvas de nemertneos, fortalece ainda mais a relao ntima entre todos

quelas presentes nos braquipodes, assim como aos dentes da moela, encontrados em alguns

estes txons. No entanto, a apario dos nemertneos no registro fossilfero somente no

ectoproctos gimnolemados (NIELSEN, 2001), com estas caractersticas correspondendo, desta

Carbonfero Superior (Fig. 5.33) sugere que esses animais podem representar um clado derivado

maneira, a plesiomorfias.

dentro de Spiralia, embora seja difcil determinar a partir de qual grupo.

Os Sipuncula, assim como os aneldeos, so constitudos por um celoma bastante

desenvolvido, enquanto que os Mollusca j apresentam sinais de reduo destas cavidades.

Estudos de linhagem celular mostram semelhanas ainda entre elementos

ectodrmicos e mesodrmicos de nemertneos, platelmintes, moluscos e aneldeos, com as larvas

Uma caracterstica muito marcante do desenvolvimento dos filos espirlios a

ciliadas dos dois primeiros podendo representar trocforas modificadas (NIELSEN, 2001).

predominncia de clulas derivadas do blastmero D no embrio, com a clula 2d formando o

Nielsen (2001) aponta algumas sinapomorfias para a unio entre Nemertini e Platyhelminthes no

somatoblasto e a 4d, o mesentoblasto. Este um padro apresentado pelos grupos com clivagem

txon Parenchymia, tais como a reduo pronunciada da hiposfera nas larvas destes dois grupos,

espiral clara (Annelida, Sipuncula, Mollusca, Entoprocta, Nemertini e Platyhelminthes) assim

com sistema nervoso ventral e nus completamente ausentes; os adultos apresentam somente

como nos Rotifera, onde o padro espiral se encontra modificado (NIELSEN, 2005).

sistema nervoso apical, consistindo num crebro e diversas extenses longitudinais.

O somatoblasto corresponde principal fonte, em propores variadas nos

Caso Nemertini e Platyhelminthes estejam relacionados, algumas caractersticas

diferentes txons, do ectoderma corporal. Porm, no existem estudos para todos os grupos

indicam que os ltimos so mais derivados e que podem ter-se originado a partir dos primeiros.

(NIELSEN, 2005).

Os nemertneos, diferentemente dos vermes chatos, apresentam cavidades preenchidas por fluido,
circundadas por mesoderma (celomas verdadeiros). Estes espaos encontram-se representados
234

235

pela rincocela (que abriga a probscide) e por vasos sangneos. Nos platelmintes, por outro lado,

modificado (NIELSEN, 2005). Desta maneira, uma politomia onde so encontrados

no qualquer sinal de cavidade celomtica (NIELSEN, 2001).

Gnathostomulida, Syndermata e Micrognathozoa provvel, a partir dos Platyhelminthes. Outro

A formao dos vasos sangneos de nemertneos lembra a maneira de como se

desenvolvem as cavidades celomticas numa espcie de poliqueta, com estes processos podendo

fator que se pode salientar surgimento recente de todos estes quatro grupos do registro
fossilfero, salvo uma possvel exceo para os Platyhelminthes (Fig. 5.33).

ser homlogos (TURBEVILLE, 1986 apud NIELSEN, 2001). Alm do mais, aneldeos

Os Entoprocta e Cycliophora representam os dois txons restantes de Spiralia.

intersticiais e de tamanho muito pequeno tendem a perder o celoma (RIEGER, 1980 apud

Ambos formam um clado em algumas das anlises de dados morfolgicos (fig. 4.3) e, em menor

BALAVOINE, 1998), sugerindo a possibilidade de que a reduo no celoma em nemertneos

grau, de dados moleculares (ver seo 2.2.3.4.2.1.2.6). Os primeiros surgem no final do Jurssico,

pode ter ocorrido a partir de um ancestral aneldeo.

enquanto que os ltimos no apresentam registro fossilfero. Como j dito, no se conhecem os

Alguns autores propuseram a prognese (maturidade sexual alcana no estdio

larval) como um mecanismo para explicar a organizao simplificada, ou perda de caractersticas,

primeiros estdios do desenvolvimento embrionrio dos cicliforos, de modo que suas relaes
filogenticas dentro de Spiralia so mais difceis de se determinar.

em alguns animais (BALAVOINE, 1998 e referncias contidas neste trabalho). Esta pode ser

Os entoproctos apresentam o padro espiral de clivagem claramente, o que os

uma possibilidade para a origem dos platelmintes a partir de nemertneos. Em alguns

relaciona aos outros espirlios (NIELSEN, 2001). Porm, a qual txon dentro de Spiralia eles se

heteronemertneos, a metamorfose leva formao de sacos ectodrmicos que circundam o tubo

relacionam difcil de se dizer. Sua embriologia inicial conhecida, mas o destino de seu

digestrio larval, que se desenvolve posteriormente no ectoderma do animal adulto. Um adulto

mesentoblasto, aps este ingressar na blastocela, no foi acompanhado (NIELSEN, 2001). As

rudimentar se forma ento dentro da larva. Num estdio posterior, um nus surge um verme

larvas das espcies acompanhadas at estdios posteriores de desenvolvimentos demonstram a

rompe a parede larval. Neste processo que se formam as cavidades celomticas. Nos

existncia de uma invaginao do epitlio ventral, situada entre a boca e o nus, originando o

platelmintes que apresentam a larva de Mller, a metamorfose menos drstica que a dos

trio, onde um p ciliado se desenvolve. Dois ou trs pares de glndulas desenvolvem-se na face

nemertneos. Boa parte das caractersticas do adulto j esto presentes na larva. A faringe se

ventral do p. Estas estruturas podem corresponder ao p glandular presente nos moluscos e

forma ao redor do blastporo e o parnquima originado a partir da proliferao de tecido

alguns autores realmente consideram a relao de grupo irmo entre estes dois clados (AX, 2000

mesenquimal da larva. Desta maneira, grande parte dos tecidos do adulto, aparentemente, so

apud SCHMIDT-RHAESA, 2003).

uma continuidade ontogentica dos tecidos correspondentes na larva (BALAVOINE, 1998).

A unio de nemertneos e platelmintes junto aos espirlios fortalecida tambm

A figura 6.1 apresenta uma sntese dos dados discutidos no presente estudo.

pela morfologia do rgo apical das larvas e pela presena de msculos entre este rgo e a

reconhecida a baixa consistncia para algumas das relaes, como o caso, particularmente, da

regio bucal.

radiao inicial dos Bilateria. No entanto, os dados disponveis atualmente no permitem um

Os platelmintes normalmente aparecem relacionados aos Gnathostomulida em

nvel mais refinado de resoluo dessas questes.

algumas anlises de dados moleculares (Fig. 2.6) e de morfologia (Fig. 4.3). Este grupo tambm

Por outro lado, esta filogenia encontra-se fundamentada nos modernos elementos e

apresenta um padro de clivagem espiral (RIEDL 1969), mas maiores detalhes no so

se mostra como mais uma hiptese a ser estudada. O grande nmero de politomias representa as

fornecidos. Por outro lado, eles possuem um aparato mandibular complexo (RIEDL, 1969) e

provveis radiaes, eventos nos quais surge um grande nmero de txons, com os caracteres

Srensen (2003), utilizando caractersticas destas peas bucais, considera-os relacionados a

assumindo um padro de distribuio bastante difuso, de modo que as relaes precisas entre os

Rotifera e Micrognathozoa, onde tambm esto presentes estruturas semelhantes. Os Rotifera

grupos que se originaram nesses eventos se tornando dificultada.

(representando Syndermata), como j discutido exibem, provavelmente, um padro espiral

236

237

7. CONSIDERAES FINAIS

Ao longo deste estudo, procurou-se demonstrar o estado atual do conhecimento

nas diferentes reas s quais se tem dado grande importncia para os estudos das relaes
evolutivas entre os grandes grupos do reino Metazoa. Embora existam algumas discordncias
entre elas, h tambm, por outro lado, como demonstrado, certas resolues bem estabelecidas
dentro de todo o esquema.
A obteno de uma nica hiptese para as relaes filogenticas entre os
metazorios parece ser uma expectativa ainda utpica. Isto fica muito bem evidenciado, por
exemplo, no grande nmero de interpretaes dado a diferentes caracteres morfolgicos
utilizados nas anlises cladsticas (Cap. 3), a partir das quais surge uma imensa diversidade de
cladogramas.
Entretanto, essa pr-concepo da impossibilidade de resoluo do problema com
qual se est lidando no deve ser encarada de maneira pessimista. Como expressado nas palavras
de Susan Oyama The controversies [] most interesting are the ones that are notable for the
questions they raise rather than the solutions they produce (OYAMA, 2000, p.142), e a partir
das discusses filogenticas, potencializadas nos ltimos quinze anos, uma srie de questes
interessantes realmente tm emergido, a respeito de evoluo, mesmo que as relaes entre os
grandes txons metazorios no estejam ainda completamente resolvidas.
Caractersticas anteriormente consideradas de importncia central na constituio
de unidades monofilticas, tais como origem e formao das cavidades celomticas, destino do
Figura 6.1: Filogenia dos grandes grupos de Metazoa, baseada em dados de diversas naturezas; ver texto para os
detalhes. As grandes radiaes encontram-se indicadas por crculos coloridos: vermelho: Eumetazoa; Azul: Bilateria;
Verde: Deuterostomia; Marrom: Ecdysozoa; Rosa: Lophotrochozoa.

blastporo e tipos de clivagem, tm-se mostrado muito maleveis entre os diferentes grandes
grupos animais, do mesmo modo que dentro destes txons (NIELSEN, 2001). Como discutido no
captulo 6, por exemplo, existe grande variao na formao dos celomas entre os
deuterostmios, normalmente definidos por sua enterocelia (BRUSCA; BRUSCA, 2003). E
como apontado por Nielsen (2001), o destino do blastporo, que usualmente origina o nus nestes
animais, apresenta variao considervel. Este um problema associado utilizao de poucos
caracteres na definio de txons.
O desenvolvimento dos organismos um conjunto de relaes altamente
intrincadas no espao e no tempo, e, como sugerido por Goodwin, Kauffman e Murray (1993), a

238

239

morfognese pode ser intrinsecamente robusta. Um exemplo interessante disto o que ocorre em

No estudo das formas possveis de serem apresentadas pelos organismos, o espao

ourios-do-mar, dentro do gnero Heliocidaris. H. tuberculata apresenta desenvolvimento

de fases recebe o nome de morfoespao (MCGHEE, 1999). Diferentes formas correspondem a

indireto, formando uma larva planctotrfica, enquanto que H. erythrogramma desenvolve-se

atratores caractersticos e, deste modo, a estados de equilbrio distintos das variveis essenciais

diretamente (NIELSEN, 2001). Desta maneira, duas formas muito semelhantes nos animais

para a sua construo. O fato dos atratores no espao de fases, assim como as diferentes formas

adultos so atingidas atravs de vias desenvolvimentais distintas.

num morfoespao, representarem regies discretas indica a inexistncia dos estados

Um outro caso interessante apresentado pela embriologia dos panartrpodes (ver

intermedirios, ou de um continuum, como visto acima. Tal comportamento explicado por duas

seo 6.2.5.4.1.2). Tanto Onychophora quanto Arthropoda apresentam o tipo peculiar de

propriedades importantes inerentes a esses sistemas: a primeira se refere sua robustez

desenvolvimento conhecido como meroblstico. Porm, ambos tambm sofrem clivagem

(KITANO, 2002), enquanto que a outra corresponde s mudanas rpidas entre atratores

holoblstica e radial. Analisados em separado, o plano corporal de cada um destes txons pode

alternativos (SAUNDERS, 1993).

ser formado por duas vias distintas. Mas, ao mesmo tempo, tais vias so capazes, tambm, de
formar duas organizaes corporais diferentes (neste caso, Onychophora e Arthropoda).

A robustez de um sistema representa a sua manuteno em determinado estado de

equilbrio (i.e, atrator), mesmo sob perturbao externa (KITANO, 2002). Por outro lado, quando

Inevitavelmente, uma questo profundamente negligenciada pelos estudos

determinadas perturbaes atingem um valor especfico, denominado ponto crtico, diferentes

reducionistas de biologia evolutiva, dominantes ao longo de todo o sculo XX, comea a emergir:

conseqncias so possveis para o sistema: ele pode colapsar ou, ainda, passar para um outro

a forma dos organismos no resultado do funcionamento de um programa gentico

estado de equilbrio, um atrator alternativo. Estas mudanas de atrator so interpretadas, nas

(GOODWIN, 2000; MLLER; NEWMAN, 2003); ela no se encontra programada no zigoto! A

anlises de morfoespao, como uma mudana na forma do organismo. De acordo com Saunders

morfognese corresponde a um grande nmero de interaes, nas quais os genes no so os

(1993), este tipo de comportamento esperado para sistemas dinmicos, onde tais alteraes se

componentes centrais e, muito menos, os nicos envolvidos nesses processos. Organismos so

do num perodo de tempo muito curto, em relao ao intervalo em que o sistema permanece em

sistemas dinmicos e, como tal, para que se possa compreend-los necessrio elucidar sua

equilbrio. interessante ressaltar aqui o padro de origem e permanncia, exibido pelos txons

dinmica assim como sua estrutura (KITANO, 2002), as quais no esto especificadas em seus

no registro fssil e defendido pela teoria de equilbrio pontuado (ELDREDGE; GOULD, 1972),

genes.

uma vez que ele est de acordo com as caractersticas de sistemas dinmicos, discutidas acima,
Essa perspectiva traz algumas conseqncias para o estudo evolutivo dos

representando uma evidncia biopaleontolgica destes comportamentos descritos teoricamente.

metazorios. Uma das caractersticas exibidas pelos sistemas dinmicos a possibilidade de se

De acordo com a teoria do equilbrio pontuado, o surgimento dos txons se d de

estud-los num espao de fases. Este corresponde a um espao terico multivariado

maneira muito rpida em relao ao perodo posterior, no qual eles permanecem em estase.

(hiperespao), onde cada uma das variveis (eixos) corresponde a uma caracterstica importante

Quando novos txons se formam, no so encontradas formas intermedirias entre eles

na descrio do sistema sob estudo (KAUFFMAN, 1993; SAUNDERS, 1993; MCGHEE, 1999).

(ELDREDGE; GOULD, 1972). No caso dos grandes grupos animais, isto mais evidente ainda.

Normalmente, o desenvolvimento desses sistemas leva a estdios de equilbrio, que esto

De incio, esto presentes esponjas, cnidrios e, possivelmente, bilatrios (representados por

representados no espao de fases por regies discretas (no um continuum), denominadas

Vernanimalcula). Trs formas muito distintas surgem de maneira sbita (o que pode representar

atratores (SAUNDERS, 1993). Os atratores podem ser definidos, de modo geral, como um

uma mudana rpida de atratores a partir de um ancestral comum; pontuaes) e permanecem

conjunto de estados do espao de fases para o qual trajetrias dentro de um determinado volume

estveis (robustez; estase) durante longos perodos posteriores (isto mais discutvel no caso de

convergem com o passar do tempo (KAUFFMAN, 1993).

Vernanimalcula representar ou no um Bilateria). No h formas intermedirias entre elas.

240

241

As influncias marcantes do neodarwinismo (e, assim, do gradualismo filtico)

mais complexos, j esto presentes no incio da radiao. Este foi um dos motivos que

sobre as expectativas de quais os padres que deveriam estar presentes na rvore dos Metazoa,

influenciou o renascimento dos estudos de filogenia animal, nos ltimos anos (ADOUTTE et al.,

estagnaram durante boa parte do sculo passado os estudos de filogenia animal. Existia uma

1999). Isto porque a nova ilustrao das relaes entre os metazorios no estava de acordo com

espcie de consenso implcito de que a hiptese apresentada por Hyman (1940) era adequada,

o padro esperado pelo paradigma neodarwinista vigente.

pois se encontrava claramente de acordo com o paradigma neodarwinista: um aumento de

A incompetncia do neodarwinismo para resolver questes evolutivas tem sido

complexidade, ou dos grados de organizao corporal entre os diferentes filos, de modo que a

experimentada por diversos campos das cincias biolgicas, como, por exemplo, a biologia

evoluo poderia ter ocorrido lenta e gradualmente (ADOUTTE et al., 1999).

molecular (KIMURA, 1980) e a paleontologia (ELDREDGE; GOULD, 1972), j h algum

No entanto, esse esquema gradista vem sendo ameaado pelos diferentes tipos de

tempo. A falta de uma resposta para a questo evolutiva fundamental da origem da forma

dados includos, mais recentemente, nas anlises filogenticas e apresentados no presente estudo.

organismal (MLLER; NEWMAN, 2003), somada a esta incapacidade de resoluo, apresenta

Embora o aumento de complexidade no esteja demonstrado no registro fssil, as desculpas de

conseqncias importantes para os estudos filogenticos.

que o registro falho sempre se acomodaram muito bem dentro da argumentao dos gradistas.

Infelizmente, o conhecimento de alguns grupos animais, de modo geral ou em

Porm, estes dados comeam a representar uma evidncia muito forte para os estudos das

alguns aspectos, relativamente escasso no momento; este o caso de Placozoa, Myxozoa,

relaes entre metazorios, uma vez que encontram suporte na perspectiva de sistemas (ver

Orthonectida, Acoela, Nemertodermatida, Ctenophora, Ectoprocta, Rotifera, Gnathostomulida,

SAUNDERS, 1993).

Gastrotricha, Chaetognatha, Nematomorpha, Kinorhyncha, Loricifera, Xenoturbellida e

Conseqncias surgem tambm para o evento bastante disputado da exploso

Rhombozoa. A busca e obteno de dados nas mais diversas reas do conhecimento para estes

cambriana, pois, mais uma vez, planos corporais distintos (diferentes atratores possveis no

txons importantes, assim como a incorporao de uma perspectiva mais sistmica nas anlises

morfoespao dos Metazoa) surgem de maneira repentina, com a grande maioria deles

filogenticas para o reino animal, so tarefas essenciais, que podem render muitos

permanecendo como tal at os dias de hoje. Uma maneira de se resolver este debate seria a partir

esclarecimentos a respeito de como se deu a evoluo dentro deste impressionante grupo de

da construo de um morfoespao, onde estivessem representadas todas as formas animais

organismos, os Metazoa.

possveis, de modo que formas intermedirias no encontradas no registro fossilfero, estariam

representadas caso existissem (LINEMBURG-JR; SAALFELD, 2005).
No entanto, os morfoespaos tratam apenas de mudanas heterocrnicas (EBLE,
2000), com as novidades evolutivas, utilizas para se diferenciar os planos corporais dos grandes
grupos animais, no estando representadas. Por outro lado, sugestes para o desenvolvimento de
morfoespaos emergentes j foram feitas para os foraminferos, por exemplo (TYSZKA et al.,
2005). No caso dos Metazoa, seria necessria a identificao de variveis essenciais, comuns a
todos os planos corporais, a partir das quais os diferentes planos emergissem. Esta uma tarefa
rdua e provvel que ainda alguns anos se passem, at que um morfoespao deste tipo seja
desenvolvido.
O que se pode observar, a partir da fig. 6.1, uma grande quantidade de redues
nos txons mais derivados, de modo que os planos corporais, descritos anteriormente como sendo
242

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