02 05 2013 15 38 31 45 PDF

UNIVERSIDADE DE SO PAULO
FFCLRP - DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA

PROGRAMA DE PS-GRADUAO EM ENTOMOLOGIA
Efeito do tamanho da clula do favo e da infestao do caro Varroa destructor sobre a

morfometria da asa e da longevidade da sua hspede, a abelha Apis mellifera.
Fabrcio Alaor Cappelari
Tese apresentada Faculdade de Filosofia, Cincias

e Letras de Ribeiro Preto da USP, como parte das
exigncias para a obteno do ttulo de Doutor em
Cincias, rea: Entomologia.
RIBEIRO PRETO - SP
2011
UNIVERSIDADE DE SO PAULO
FFCLRP - DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PS-GRADUAO EM ENTOMOLOGIA

Fabricio Alaor Cappelari

Orientador: Prof. Dr. David De Jong
Tese apresentada Faculdade de Filosofia, Cincias

e Letras de Ribeiro Preto da USP, como parte das
exigncias para a obteno do ttulo de Doutor em
Cincias, rea: Entomologia.
RIBEIRO PRETO
2011
O Homem se torna muitas vezes o que ele acredita que .

Se eu insisto em repetir para mim mesmo que no posso
fazer uma determinada coisa, possvel que eu acabe me
tornando incapaz de realmente faz-la. Ao contrrio, se
tenho a convico de que posso faz-la, certamente
adquirirei a capacidade de realiz-la, mesmo que no a
tenha no comeo.
Mahatma Gandhi
Meus Agradecimentos...
Profa. Dra Tnia Marisa Cremonez, sempre prestativa e dando apoio ao meu trabalho
e por ter sido meu elo com a USP. Muito obrigado pelos conselhos, dicas, anlises e sua
imensa disposio em me ajudar;
minha grande amiga Dra. Marcia Issa, uma das grandes responsveis pelo trmino
deste trabalho, participando ativamente de todo processo, do comeo com suas
orientaes de como realizar a pesquisa at a finalizao, com sua imensa contribuio.
Sem deixar de mencionar que foi uma tima companheira de pesquisa;
Ao Prof. Dr. David De Jong, meu orientador, por ter acreditado em minha pesquisa.
Sempre presente e estimulando o meu crescimento profissional. Pela amizade, pacincia
e pelo companheirismo durante este perodo em que no poupou esforo quando
precisei de uma orientao;
Aline Patrcia Turcatto, que foi mais do que uma amiga, foi uma companheira de
trabalho formidvel, e que no mediu esforos para me ajudar, grato pela sua ajuda,
amizade, apoio e companheirismo;
secretria do Curso de ps-graduao em Entomologia Renata Andrade Cavallari, que
em nenhum momento me deixou desanimar e esteve sempre pronta a ajudar no que
fosse possvel a ela.
Ao meu grande amigo Adelino Penatti que foi mais que um tcnico de Apirio foi um
paizo e um profissional dedicado, sempre disposto a ajudar e a cobrar quando
necessrio. Tambm agradeo a todos os outros tcnicos: Jairo de Souza, Luiz Roberto
Aguiar e Roberto Mazzuco pela imensa colaborao e amizade. Um obrigado tambm
ao Sr. Pedro, um apicultor que foi um grande amigo e que em muitos momentos foi
nosso apoio no apirio.
tcnica de laboratrio Marcela Laure, pela dedicao ao trabalho quando foi
necessria sua ajuda.
A grande amiga Vera Figueiredo que alm da ajuda profissional, foi de grande valia
pelas suas opinies e propostas ao meu trabalho.
s minhas grandes amigas e companheiras de trabalho Dra. Michele Manfrini e Clycie
que foram pessoas maravilhosas no apoio, amizade e ajuda profissional.
Ao Prof. Dr. Tiago Mauricio Francoy, que com certeza foi uma das pessoas mais
importantes neste trabalho com sua viso crtica, sua ajuda na anlise estatstica, e seu
senso profissional, a ele minha admirao profissional e pessoal.
Aos professores, Dr. Ademilson E. E. Soares, Dra. Zil L.P. Simes, Dr. Klaus
Hartfelder, Dr. Lionel Segui Gonalves e a Dra. Marcia M.G.Bitondi pelas timas
conversas que sempre foram permeadas por conhecimento;
Aos professores Dr. Fbio de Melo Sene (Biologia Evolutiva), Dr. Fernando Srgio
Zucoloto (Alimentao e comportamento alimentar de insetos), Dr. Claudio Gilberto
Froehlich (Entomologia II), Dr. Fbio Santos do Nascimento (Estatstica paramtrica e
no paramtrica aplicada entomologia) e Dr. Carlos Alberto Garfalo (Ecologia de
populao de insetos), pela imensa colaborao direta e indireta atravs de suas
respectivas disciplinas e que me propiciaram um pleno aprendizado necessrio ao meu
currculo e a minha pesquisa;
toda minha famlia que estavam presentes na alegria da vitria, na tristeza da
incerteza e na dor de algumas derrotas, mas que sempre me deram palavras amigas, de
conforto e estimulo, ao meu Pai Milton, minha me Clia, ao meu irmo Jean e a minha
atual esposa Carla, meus agradecimentos pela pacincia e pelo estimulo. Obrigado
tambm minha ex-esposa Simone pela ajuda, incentivo e pacincia quando foram
necessrios.
s amigas do Departamento de Biologia, Alessandra Figueiredo e Ana Carolina
Roselino pela amizade e pela incrvel experincia na publicao de um captulo de um
livro.
Aos outros integrantes da famlia Apilab Aline Turcatto, Camila Maia, Daiana,
Hiplito, Joyce Volpini, Marina Grassi, Matheus Bazoni, Micheli Manfrini, Rogrio
Pereira, Vanessa Bugalho.
Aos queridos companheiros de Departamento de Gentica: Amanda Freire, Ana
Durvalina Bontorim, Ana Paula Farnesi, Ana Rita Baptistela, Anete Loureno, Carlos
Lobo, rika Tanaka, Fernanda Torres, Flvia Freitas, Francis Morais, Ivan Akatso,
Jaqueline Bombonato, Juliana Martins, Karina Guidugli, Liliane Macedo, Michele
Prioli, Moiss Elias, Mnica Florecki, Omar Martinez, Paulo Emlio Alvarenga, Pedro
Roberto Prado, Rodrigo Dallacqua, Srgio Azevedo, Tathyana Mello, e Weyder Santana
pela constante disposio em ajudar e pelos papos sempre proveitosos.
Ao CNPq e FAPESP, pelo suporte financeiro;
Ao Departamento de Biologia da Faculdade de Filosofia, Cincias e Letras de
Ribeiro Preto;
Ao Departamento de Gentica da Faculdade de Medicina de Ribeiro Preto;
Durante a trajetria deste trabalho inmeras pessoas ajudaram de alguma forma.
Algumas mais diretamente, no dia a dia, outras com contribuies espordicas e outras
com sugestes, dicas, etc. Todo agradecimento injusto por sempre deixarmos de lado
algum que se enquadre em algumas destas categorias, mesmo que no constem nesta
lista serei eternamente grato a todos que me ajudaram com ideias, opinies, amizade e
apoio.
i
RESUMO
As abelhas da espcie Apis mellifera se desenvolvem em clulas de cera organizadas em
favos. O tamanho destas clulas (largura e profundidade) determinado pela abelha,
embora o apicultor possa influir atravs de fornecimento de lminas de cera moldadas
com o padro das clulas em tamanho diferente do natural. Apesar deste tipo de
manipulao ser frequente, seus efeitos sobre as abelhas so desconhecidos. O caro
parasita das abelhas, Varroa destructor, tambm afeta as abelhas enquanto elas se
desenvolvem dentro das clulas do favo, embora o efeito da interao entre tamanho da
clula e a infestao com o caro tenha sido pouco estudado. Investigamos os efeitos da
largura e profundidade da clula da cria e da infestao com o caro em operrias
provenientes de colmeias com rainhas Africanizadas (AHB) e em operarias de colmeias
com rainhas italianas hbridas fecundadas com zango Africanizado (IHB). Os
parmetros investigados foram longevidade (de operrias recm-emergidas, marcadas
com etiquetas plsticas coloridas e numeradas, e mantidas em uma colmeia de
observao), morfometria da asa, incluindo morfometria tradicional e geomtrica das
asas, peso da abelha ao nascer, e frequncia da caracterstica asa deformada, grau de
infestao com o caro Varroa destructor, e largura e profundidade das clulas de cria
nos favos. A longevidade das IHB foi significativamente maior (28,8 6,7 dias) do que
das AHB (26,8 4,1 dias). Quando se desenvolveram em favos com clulas de cria com
largura maior ou igual a 5,00 mm (FG) as abelhas apresentaram uma maior longevidade
(30,3 7,3 dias para IHB e 27,9 4,1 dias para AHB) do que quando se desenvolveram
em clulas menores do que 5,00 mm (FP) apresentaram menor longevidade (27,0 5,7
dias para IHB e 26,2 4,0 dias para AHB) mostrando que a clula de cria exerce uma
influncia significativa sobre a longevidade, (Mann-Whitney teste; P =< 0,001). A
longevidade de abelhas operrias que se desenvolveram em clulas com profundidade
maior ou igual a 12 mm (AHB: 26,94,1 dias; IHB: 29,36,3 dias) viveram mais do que
as que nasceram em profundidade menor do que 12 mm (AHB 26,7 3,5 e IHB : 28,2
7,1 dias). O caro Varroa destructor tambm afetou a longevidade das abelhas, sendo
que a queda na longevidade de abelhas operrias sem Varroa para as com Varroa foi de
51,5 % em AHB e de 53,2 % em IHB (AHB: 27,2 3,3 dias sem Varroa, comparada a
ii
13,2 2,3 dias em AHB infestadas; e em IHB: 30,8 4,2 dias sem Varroa, comparada a
14,4 2,1 dias em IHB infestadas). A estao climtica durante o ano, dividida em uma
estao climtica quente e chuvosa (QC), que compreende os meses de Setembro a
Maro, e uma estao fria e seca (FS), que compreende os meses de Abril a Agosto,
tambm afetou a longevidade das abelhas. As abelhas sobreviveram significativamente
mais tempo quando emergiram na estao climtica QC (30,2 5,9 dias para IHB e
27,1 4,0 dias para AHB) do que na FS (27,2 7,2 dias para IHB e 26,4 4,1 dias
para AHB), sendo a diferena entre os grupos estatisticamente significante (MannWhitney teste; P= <0,001) O peso da abelha operria ao emergir tambm afetou a
longevidade. Abelhas operrias que emergiram com peso maior ou igual a 90,0 mg
viveram significativamente mais tempo do que operrias com peso menor do que 90,0
mg. As AHB emergidas com peso menor do que 90 mg (21,67,0 dias) apresentaram
uma diminuio de 20,3% na longevidade quando comparadas com as emergiram com
peso maior ou igual a 90,0 mg (27,13,6 dias); em IHB esta perda foi de 29,7 % (
20,6 8,4 dias para as que emergiram com peso menor do que 90,0 mg e de 29,36,2
dias para as que emergiram com peso igual ou maior 90,0 mg), sendo as diferenas
significantes, exceto quando se compara AHB e IHB que emergiram com peso menor
do que 90,0 mg (Mann-Whitney teste; P = 0,816) .Algumas abelhas nasceram com asa
deformada. Isto diminuiu a longevidade da abelha, assim como a infestao com o
caro. Embora a asa deformada tenha sido mais frequente entre abelhas que foram
infestadas com o caro, a longevidade das abelhas tambm foi menor em abelhas com
asas deformadas que no foram infestadas com o caro. Abelhas com asa deformada e
com Varroa tiveram menor longevidade (10,62,6 dias para AHB e 12,22,3 dias para
IHB) do que as que apresentavam asa enrolada sem infestao por Varroa (AHB: 13,5
2,1 dias e IHB: 16,6 4,2 dias). A asa deformada tambm foi mais frequente em IHB
independente da infestao com o caro. A taxa de infestao com o caro foi maior em
IHB comparadas com as AHB (10,4 3,2 % e 7,82,8 %, respectivamente). A taxa de
infestao com o caro tambm foi maior na estao climtica FS (IHB: 12,8 2,7 %;
AHB: 11,0 2,6 %), comparada com a estao QC (IHB: 8,4 2,0 % e AHB: 7,6 1,7
%), sendo que no h diferena significativa entre AHB QC e IHB QC (P= 0,240). A
porcentagem de clulas de cria infestadas por mais do que uma fmea adulta do caro
aumentou durante os quatro anos de coleta de dados. A asa deformada foi mais
frequente na estao FS. A frequncia de asa enrolada aumentou durante os quatro anos
de coleta nas IHB (3,0 0,8 % em 2006 para 5,4 1,1 % em 2009) e diminuiu nas
iii
AHB (2,2 0,4 % em 2006 para 0,90,1 % em 2009). Operrias de IHB foram mais
pesadas do que AHB (97,611,6 mg contra 93,97,5 mg) e aquelas que no foram
infestadas pelo caro pesaram significativamente mais. IHB que emergiram com Varroa
tiveram em geral uma diminuio de 11,2% de seu peso em relao a abelhas sem
Varroa (99,75,9 mg para 88,58,4 mg). Em AHB esta diferena foi de 15,2 %
(95,64,9 mg para 81,110,9 mg), sendo a diferena estatisticamente significante.
Abelhas que se desenvolveram em clulas de cria de maior largura e de maior
profundidade tambm pesaram mais. Abelhas com asa deformada apresentaram uma
diminuio do peso em relao quelas que emergiram com asa normal tanto em AHB
(Asa normal: 94,66,6 mg ; Asa deformada : 74,3 13,2 mg) como em IHB (Asa
normal: 98,511,1 mg; Asa deformada: 81,911,6 mg). Abelhas que emergiram na
estao QC tambm apresentaram maior peso do que as da estao FS. Ao se medir o
comprimento da asa (CCA), largura da asa (LCA) e comprimento da clula radial
(CCR.) da asa superior direita, de AHB e IHB, estas apresentam as asas maiores do que
aquelas. Quando comparadas em relao infestao por Varroa, no foi possvel
perceber estatisticamente uma diferena significativa entre asas de operrias com e sem
Varroa, nos dois tipos de abelhas. Entretanto, quando separadas quanto a quantidade de
Varroas encontradas dentro da clula de cria ou no corpo da abelha recm-emergida,
aquelas com 3 ou mais Varroas apresentaram asas com medidas menores. A largura e
profundidade da clula de cria em que as abelhas se desenvolveram influenciam nas
medidas da asa (comprimento, largura e dimenses da clula radial), sendo que em
abelhas operrias que se desenvolveram em clulas com largura maior ou igual a 5,00
mm e profundidade maior ou igual a 12,00 mm apresentaram as maiores medidas das
asas. No foi significativa a diferenas entre AHB e IHB que se desenvolveram em
clulas com profundidade maior do que 12,00 mm (P=0,969). A morfometria
geomtrica das asas, que mede relaes entre pontos de encontro das veias da asa, no
detectou diferenas entre abelhas infestadas ou no pelo caro e entre abelhas nascidas
em clulas de tamanhos diferentes.
iv
ABSTRACT
Effects of infestation by the mite Varroa destructor and brood cell size on the wings
morphometry and longevity of honeybees Apis mellifera.
Bees of the species Apis mellifera develop in wax cells that are organized in combs. The
size of these cells (width and depth) is determined by the bee, but the beekeeper can
influence through the supply of sheets of wax molded to the pattern of cells in different
size than the natural. Although this type of manipulation is not uncommon, their effects
on bees are unknown. The parasitic bee mite, Varroa destructor, also affects the bees as
they develop into cells of the comb, although the effect of interaction between cell size
and the mite infestation has been little studied. We investigated the effects of width and
depth of the cell and the mite infestation in workers from hives with Africanized queens
(AHB) and workers of Italian hives with queens inseminated with Africanized drone
(IHB).The parameters investigated were longevity (newly emerged workers marked
with colored plastic tags, numered and kept in an observation hive), wings
morphometry, including traditional and geometric morphometry of wings, weight of the
worker bees emerged, and frequency of characteristic "wing deformed," the degree of
infestation with the mite Varroa destructor, and width and depth of the brood cells in
the combs. The longevity of the IHB was significantly higher (28.8 6.7 days) than the
AHB (26.8 4.1 days). When developed comb with brood cells with a width greater
than or equal to 5.00 mm the bees showed a greater longevity (30.3 7.3 days for IHB
and 27.9 4.1 days for AHB) than when developed in cells smaller than 5.00 mm (27.0
5.7 days for IHB and 26.2 4.0 days for AHB) showing that the cell has a significant
influence on longevity, (Mann-Whitney test, P = <0.001).The longevity of worker bees
that developed in cells with a depth greater than or equal to 12 mm (AHB: 26.9 4.1
days; IHB: 29.3 6.3 days) lived longer than those born in-depth less than 12 mm (26.7
3.5 AHB and IHB: 28.2 7.1 days). The mite Varroa destructor has also affected the
longevity of bees, and in the fall AHB longevity of worker bees for Varroa with no
Varroa was 51.5% and 53.2% IHB (AHB: 27.2 3 3 days without varroa, compared to
13.2 2.3 days in infested AHB; and IHB: 30.8 4.2 days without varroa, compared to
14.4 2.1 days in infested IHB). The weather station during the year, divided into a
warm and rainy weather station (QC), September to March, and a cold and dry season
(FS), April to August, also affected longevity of bees. Bees survived significantly
v
longer when emerged on the QC season (30.2 5.9 days for IHB and 27.1 4.0 days
for AHB) than in FS (27.2 7.2 days for IHB and 26.4 4.1 days to AHB), the
difference between the groups was statistically significant (Mann-Whitney test, P =
<0.001). The weight of the worker bee to emerge also affect longevity. Worker bees that
emerged with weight greater than or equal to 90.0 mg lived significantly longer than
workers weighing less than 90.0 mg. The AHB emerged weighing less than 90 mg (21.6
7.0 days) showed a decrease of 20.3% in longevity compared with the emerged
weighing greater than or equal to 90.0 mg (27.1 3.6 days); IHB in this loss was 29.7%
(20.6 8.4 days for those who emerged weighing less than 90.0 mg and 29.3 6.2 days
for that emerged with equal or greater weight to 90.0 mg), the significant differences,
except when compared to AHB and IHB emerged weighing less than 90.0 mg (MannWhitney test, P = 0.816). Some bees born with "deformed wing. This decreased the
longevity of the bee, as well as the mite infestation. Although the wing was deformed
more common among bees that were infested with the mite, the longevity of the bees
was also lower in bees with deformed wings that were not infested with the mite.
Deformed wing bees with Varroa and had lower longevity (10.6 2.6 days for AHB
and 12.2 2.3 days for IHB) than those that had deformed wings without Varroa
infestation (AHB: 13.5 2.1 days, IHB: 16.6 4.2 days). The deformed wing was also
more frequent in IHB independent of the mite infestation. The rate of infestation with
the mite was higher compared with the IHB in AHB (10.4 3.2 2.8% and 7.8%
respectively). The rate of infestation with the mite was also higher in the weather station
FS (IHB: 12.8 2.7%; AHB: 11.0 2.6%), compared to the QC station (IHB: 8.4
AHB and 2.0%, 7.6 1.7%), with no significant difference between AHB QC and IHB
QC (P = 0.240). The percentage of brood cells infested by more than one adult female
mite has increased over the four years of data collection. The deformed wing was more
frequent in FS Station. The increased frequency of deformed wing over the four years of
collecting in IHB (3.0 0.8% in 2006 to 5.4 1.1% in 2009) and decreased in AHB
(2.2 0.4% in 2006 to 0.9 0.1% in 2009). Workers of IHB were heavier than AHB
(97.6 against 93.9 11.6 mg 7.5 mg) and those that were not infested by mites
weighed significantly more. IHB that emerged with Varroa had an overall decrease of
11.2% of its weight in relation to worker bees without Varroa (99.7 5.9 to 88.5 mg
8.4 mg). In AHB this difference was 15.2% (95.6 4.9 mg to 81.1 10.9 mg), the
difference being statistically significant. Bees that develop in cells with more width and
greater depth also weighed more. Bees with deformed wings showed a decrease in
vi
weight compared to those that emerged with normal wing, both AHB (Wing normal:
94.6 6.6 mg; deformed wing: 74.3 13.2 mg) as in IHB (Asa normal: 98.5 11.1 mg;
deformed wing: 81.9 11.6 mg). Bees that emerged in the QC station also had a greater
weight than the FS station. By measuring the length of the wing (CCA), wing width
(LAA.) and length of the cell radial (CCR) of wing upper right of AHB and IHB, these
have larger wings than those. When ranked against Varroa infestation, we could not
find a statistically significant difference between wings of workers with and without the
mite, in both types of bees. However, when separated and the amount of Varroa found
within the cell or body of newly emerged bees, those with three or more Varroa had
wings with smaller measures. The width and depth of the cell the bees have developed
measures of influence in the wing (length, width and radial dimensions of the cell), and
in worker bees that developed in cells with a width greater than or equal to 5.00 mm and
depth greater than or equal to 12.00 mm had the highest measurements of wings. There
were significant differences between AHB and the IHB that developed in cells with
depth greater than 12.00 mm (P = 0.969). The wing geometric morphometry, which
measures the relations between the meeting points of the wing veins, found no
differences between bees or not infested by mites and bees born between cells of
different sizes
NDICE
Resumo................................................................................................................ i
Abstract.............................................................................................................. iv
1.0 INTRODUO............................................................................................ 2
1. 1. Apis melfera...................................................................................... 2
1. 2. Varroa............................................................................................... ..7
1. 3. Favos................................................................................................ 15
1. 4. Longevidade .................................................................................... 17
1. 5. Morfometria..................................................................................... 19
2.0 OBJETIVOS ............................................................................................... 26
2. 1. Objetivos Gerais .............................................................................. 26
2. 2. Objetivos Especficos....................................................................... 26
3.0 MATERIAL E MTODOS ....................................................................... 28
3. 1. Local de estudo................................................................................ 28
3.2. Material biolgico de estudo............................................................ 29
3.3. Favos................................................................................................. 29
3. 4. Experimento ..................................................................................... 30
3.4.1. Infestao e reproduo de
Varroa destructor............................................................33
3.4.2. Longevidade....................................................................34
3.4.3. Morfometria......................................................................... 39
3.4.1. Retirada das asas, montagem das
lminas e captura das imagens................................... 39
3.4.2. Morfometria Geomtrica .......................................... 41
3.3.3. Morfometria Tradicional........................................... 42
3. 5. Anlise estatstica ............................................................................ 43

4.0 RESULTADOS E DISCUSSO............................................................... 46
4. 1. Longevidade ..................................................................................... 46
4. 2. Infestao......................................................................................... 61
4. 3. Asas deformadas.............................................................................. 75
4. 4. Morfometria Tradicional................................................................. 80
4. 5.1. Peso de operrias recm-emergidas.................................. 80
4. 5.2. Asas ................................................................................... 84
4. 5. Morfometria Geomtrica das asas .................................................. 95
5.0 CONCLUSES E CONSIDERAES FINAIS ................................... 101
6.0 REFERNCIAS BIBLIOGRFICAS .................................................... 107
1.0 Introduo
__________________________________________________________________________________________________________
Introduo
1.1 Apis mellifera

As abelhas compreendem aproximadamente mais de 20.000 espcies dentro de
Hymenoptera (Michener, 2007; Griswold et al.,2006). Elas so claramente pertencentes
a um grupo monofiltico com numerosas sinapomorfias morfolgicas e ambientais.
Estudos de anlises morfolgicas sobre parentesco de abelhas mostraram que
as
abelhas so um grupo irmo de vespas na famlia Crabonidae (Silveira et al., 2002).

Melo (1999) concluiu que as relaes filogenticas entre algumas vespas e abelhas as
colocariam em uma Superfamlia (Apoidea).
Fsseis de abelhas (Figura 1) so raros de se encontrar (Rasnitsyn &

Michener, 1991; Engel, 2001). As abelhas provavelmente evoluram juntamente com as
fanergamas no perodo Cretceo (aproximadamente 146 a 74 milhes de anos atrs).
Os primeiros registros fsseis do gnero foram descobertos na regio aonde hoje a
Alemanha e datam do Eoceno (50 milhes de anos atrs), podendo o fato ser explicado
por registros que apontam um clima tropical para a Europa naquela poca, e conforme o
clima se torna frio, as abelhas, que ainda no teriam desenvolvido o controle da
temperatura do ninho, migraram para regies tropicais (Gauld & Bolton, 1988).
Recentemente um trabalho liderado por Amihai Maza da Universidade Hebraica de
Jerusalm, encontrou fsseis de cerca de 3.000 anos de colmeias de Apis mellifera
constituindo o mais antigo apirio conhecido, inclusive com transporte das colmeias por
longas distncias (Bloch et al., 2010). A presena de abelhas ricamente ilustrada pela
cultura do antigo Egito retratada em inmeros hierglifos (Figura 2), demostrando uma
grande admirao (Wilkinson, 1992). Eles utilizavam a prpolis para embalsamar os
mortos. Os gregos, entre os quais Hipcrates, utilizava-se da prpolis como cicatrizante
interno e externo (Castaldo e Capasso, 2002).
Cappelari, Fabricio Alaor
Introduo
Credito: Engels et al(2009).

Figura 1. Fssil de Apis encontrado em Nevada,USA
Figura 2. Representao de abelhas em hierglifos no antigo Egito
Alguns autores indicam que a origem de Apis mellifera se deu na sia Central
ou ao oeste, expandindo-se posteriormente para a Europa e frica (Ruttner, 1988;
Introduo
Sheppard e Meixner, 2003). Entretanto, trabalhos realizados com SNPs (singlenucleotide polymorphisms) demonstram que Apis mellifera se originou na frica,
ocorrendo pelo menos duas expanses para a Europa e sia, uma que originou as
abelhas da Europa ocidental (ramo evolutivo M) e uma (ou mais) que se dirigiram
sia e Leste Europeu (ramo evolutivo O e C, respectivamente) (Whitfield et al., 2006),
sendo trazidas para as Amricas com os primeiros colonizadores e atualmente esto
distribudas por todo o mundo ( Ruttner et al., 1978)
E por ocupar regies to diferentes geograficamente, estes animais tm contato

com os mais diversos ambientes como desertos, florestas tropicais, altas montanhas e
savanas entre outros (Smith, 1961). A grande diversidade de ambientes ocupados est
tambm diretamente associada a uma grande diversificao dentro da espcie, que
atualmente dividida em pelo menos 26 subespcies (Ruttner, 1992; Sheppard et al.,
1997; Sheppard & Meixner, 2003), cada uma delas apresentando um conjunto particular
de caractersticas comportamentais e muito bem adaptadas aos mais variados ambientes.
De acordo com Alves et al. (2005), o mel foi uma das primeiras fontes de acar
para o homem. Desde a pr-histria existem evidncias de seu uso pelos seres humanos,
com inmeras referncias em pinturas e manuscritos, e tambm em pinturas do antigo
Egito, Grcia e Roma (Crane, 2004). Por vrios sculos o homem de maneira
extrativista e predatria retirou o mel das colmeias, muitas vezes causando danos ao
meio ambiente e s abelhas. Posteriormente, o homem aperfeioou suas tcnicas de
manejo e coleta de maneira a obter a melhor produtividade com o mnimo de dano
abelha (Crane, 1987), sendo que o apirio mais antigo conhecido foi encontrado na
regio de Israel (Bloch et al., 2010). Os egpcios foram os primeiros a desenvolver e
aperfeioar estas tcnicas, j utilizavam colmeias, confinando as abelhas em potes de
barro e fazendo a coleta regularmente (Bontempo, 2008). Segundo Crane (1987), nos
tmulos dos faras junto aos seus tesouros foram encontrados potes com mel.
O desenvolvimento da apicultura no Brasil se deu a partir de 1839, quando

houve a introduo das abelhas da espcie Apis mellifera mellifera, feita pelo Padre
Antnio Carneiro, com o intuito de se extrair cera branca para produo de velas, alm
de propiciar um aumento na produtividade de mel que era formada at ento por abelhas
nativas, abelhas sem-ferro (Camargo,1972).
Introduo
Posteriormente outras raas europeias, vindas com outros colonos chegaram

ao Brasil (Apis mellifera ligustica, Apis mellifera carnica e Apis mellifera caucasica)
formando estas o grupo das abelhas europeias (EHB) no Brasil (Gonalves, 1974).
Estas abelhas so reconhecidamente pouco agressivas, porm em nosso clima
tipicamente tropical estas subespcies apresentavam baixa produtividade quando
comparadas ao clima temperado, alm de apresentarem tambm diminuio no
inverno. Procurando uma abelha mais produtiva e mais adaptada ao nosso clima. , o
professor Warwick Estevam Kerr, a convite do governo brasileiro, em 1956 foi
designado a ir frica e trazer exemplares de rainhas de Apis mellifera scutellata,
reconhecidamente pela literatura internacional como alta produtividade e resistncia a
doenas, porm, com alta agressividade e enxameamento com intuito de se iniciar um
programa de melhoramento gentico, a fim de se formar colmeias com alta
produtividade de mel associadas a uma baixa agressividade (Kerr, 1967; Gonalves,
1974)
Foram importadas 133 rainhas da Tanznia e frica do Sul, sendo que 48

chegaram vivas ao nosso pas. Destas, 35 colnias foram transportadas para uma
floresta de Eucaliptos no Horto de Camacu, nas proximidades da cidade de Rio Claro
SP para a realizao de testes . Em 1957, 26 colnias de Apis mellifera scutellata
escaparam acidentalmente deste local e iniciaram um processo de intenso cruzamento
com as subespcies EHB introduzidas anteriormente, dando origem ao processo de
expanso das abelhas africanas na Amrica (Kerr, 1967).
As abelhas africanas, possuem uma alta capacidade enxameatoria e de

colonizao (Page et al.,2000), alta produtividade (Kerr, 1967; Gonalves ,1974), forte
comportamento defensivo (Collins et al.,1982) e vantagens adaptativas em ambientes
neotropicais (Rinderer, 1988). Destes cruzamentos entre a Apis mellifera scutellata e as
EHB resultaram um polihbrido chamado de abelha Africanizada (AHB), com
predominncia das caractersticas da abelha africana (Gonalves, 1974). Este hbrido
colocado no mesmo brao filogentico que a subespcie africana (Arias & Sheppard
1996), portanto este polihbrido no constitui uma nova raa, espcie ou subespcie
sendo que estas so apenas denominadas por abelha Africanizada (Stort & Gonalves,
1979).
Introduo
Comparou-se , entre 1958 e 1959, a produtividade das AHB, das abelhas

africanas (Apis mellifera scutellata), italianas (Apis mellifera ligustica) e alems (Apis
mellifera mellifera), tendo constatado que as africanas produziram duas vezes mais que
as italianas e quatro vezes mais que as alems, e que AHB tinha uma produtividade
inferior a africana, mas acima da EHB (Kerr, 1967).
A alta capacidade de defesa, de adaptao a ambientes inspitos e a

capacidade de reproduo com ciclo de vida mais curto que as demais subespcies aqui
existentes, so caractersticas das AHB que muito se assemelham as das abelhas
africanas nativas. Tais caractersticas permitem a ambas uma rpida ampliao da
biomassa e significativo aumento populacional (Gonalves, 1994). Cappelari et
al.(2009) demonstraram que quando submetidas s mesmas dietas proteicas AHB so
superiores na converso das protenas em relao EHB e ao hibrido, sendo que esta
maior eficincia pode ter sido um dos fatores que contriburam para a dominao
ecolgica, a qual pode tambm ser evidenciada em diversos estudos envolvendo
marcadores morfomtricos (Gonalves, 1970; Issa et al., 1999a; Issa et al., 2004;
Francoy et al. 2006a) e moleculares (Contel et al., 1977; Hall, 1986; Sheppard et al.
1991; Issa et al., 1999b).
As habilidades da AHB em colonizar as Amricas tm envolvido uma

complexa interao de dinmicas de populaes, fenmenos genticos e mecanismos
fisiolgicos e comportamentais. Em adio aos fatores que diretamente aumentam a
sobrevivncia e o sucesso reprodutivo, a invaso da abelha melfera Africanizada tem
envolvido mais mecanismos hbeis (diferenas no tempo de desenvolvimento da rainha,
interaes entre rainha e operria, altura de voo nupcial da rainha e zanges) que
promovem a prevalncia da abelha Africanizada em habitat antigamente dominado
pelas abelhas EHB (Schneider et al., 2004).
Introduo
1.2 Varroa
Diversas doenas podem afetar as colmeias de AHB presentes no Brasil, como a

cria ptrida europeia, cria giz, acarioses, dentre outras. A infestao pelo caro parasita
Varroa destructor (Figura 3), uma dos principais problemas para a apicultura mundial
(De Jong, 1997; Botta et al.,2004).
Gilles San Martin

Figura 3. Fmea adulta do caro Varroa destructor parasitando uma pupa de Apis mellifera.
O caro Varroa um parasita natural da abelha asitica Apis cerana Fabr., e

foi identificado pela primeira vez no final do sculo XIV pelo entomologista Eduard
Jacobson e descrito pela primeira vez em 1904 por A.C. Oudemans (Delfinado &
Baker, 1974) quando foi encontrado parasitando estas abelhas , com a qual estabelece
relaes de equilbrio (Rath, 1999) devido ao longo tempo de coexistncia entre as duas
espcies, o que permitiu que a abelha desenvolvesse mecanismos defensivos eficientes
(Peng et al.,1987). Provavelmente um dos motivos para os ndices de infestao nessas
abelhas permanecerem baixos, o fato de que os caros se reproduzem apenas em
clulas de zango (Koeniger et al, 1981). O caro, que ataca tanto crias como abelhas
adultas, tornou-se parasita de Apis mellifera, em meados dos anos 60, possivelmente
Introduo
aps o uso de quadros de Apis cerana em colmeias de Apis mellifera (Delfinado, 1963),
sendo estas abelhas mais sensveis a este parasita, principalmente em EHB em climas
temperados, obrigando ao tratamento qumico das colmeias.
Ocasionalmente, as
substncias utilizadas levam a problemas como o desenvolvimento de resistncias por

parte do parasita (Milani, 1999) e a contaminao dos produtos apcolas, com resduos
(Bogdanov et al., 1988;Wallner, 1999; Martel et al., 2007; Emsen & Dodologlu,2009;
Serra-Bonveh & Orantes-Bermejo, 2010).
O parasita pertence Ordem Parasitiformes, Subordem Mesostigmata, Famlia

Varroidae e Espcie Varroa jacobsoni (Flechtmann, 1975; Krantz, 1978). Porm, essa
classificao passou por uma modificao determinando a espcie como Varroa
destructor (Anderson & Trueman, 2000).
O que foi previamente chamado de V.
jacobsoni de fato um complexo de numerosos hapltipos que incluem duas ou mais

espcies e que as Varroas encontradas nos EUA e no Brasil pertencem V. destructor.
O caro se alimenta sugando a hemolinfa de Apis, deixando feridas abertas e deixando
estas abelhas mais propensas a infeces. Alm disto, o caro se tornou um vetor para
algumas doenas infecciosas, de grande prejuzo, como o vrus de paralisia aguda de
abelhas (ABPV), o vrus de abelhas Kashmir (KBV), o vrus que deforma a asa (DWV)
(Bakonyi et al. 2002, Chen et al. 2004, Tentcheva et al. 2006; Ellis et al.,2010;
vanEngelsdorp, 2010) , cria giz e cria ptrida americana (Allen & Ball, 1996).
No Brasil, as primeiras pesquisas com varroa foram realizadas, por volta de

1978-1979 (Gonalves et al.,1979; Morse e Gonalves, 1979; Gonalves et al., 1980;
Steiner et al, 1984), que indicam que o caro, na poca chamado de Varroa jacobsoni,
chegou ao Brasil provavelmente em 1971, quando se importou rainhas do Paraguai, que
havia importado abelhas e rainhas do Japo, (Gonalves et al., 1980; Stort et al., 1981),
porm s foi descrita em nosso pas em 1978 na regio de Piracicaba (Alves et al.,
1978). E em menos de 10 a nos a varro j havia se espalhado por todos os estados com
apicultura (De Jong et al., 1984; Moretto et al., 1991). Morse & Gonalves (1978),
observaram infestaes muito altas em Rio Claro, Gonalves et al. (1981) observaram
infestaes variando de 2 a 45 % nos apirios do Estado de So Paulo, o que foi muito
preocupante chegando-se a pensar no uso tratamentos qumicos Stort et al., 1981;
Buriolla et al., 1983). Depois os nveis e infestao no Brasil diminuram e se
mostraram estveis (em torno de 3 varroas por 100 abelhas; Gonalves, 1986).
Introduo
9
O caro parasita, Varroa destructor, um ectoparasita externo visvel a
olho nu. As fmeas apresentam uma colorao castanho-avermelhada, medindo entre

1,1 a 1,2 mm de comprimento por 1,5 a 1,6 mm de largura (mais ou menos do tamanho
da cabea de um alfinete). Machos so menores, cerca de 0,7 mm por 0,7 mm,
apresentam uma colorao marrom clara. Machos adultos no se alimentam e no so
encontrados fora das clulas de cria (Ifantidis, 1983; Sammataro et al., 2000).
As fmeas adultas podem viver fora das clulas de cria por at 9 dias e podem
ser encontradas em flores aonde insetos como a abelha Bombus pennsylvanicus, o
besouro Phanaeus vindex e do sirfideo Palpada vinetorum se alimentavam. Apesar do
caro no poder se reproduzir sobre estes insetos, a sua presena sobre eles pode ser um
meio pelo qual ela se propaga em distncias curtas (Kevan et al., 1990).
O ciclo de vida da fmea do caro Varroa destructor dentro da clula de cria

de 7 a 8 dias e caracteriza-se por ter duas fases bem distintas, a fortica: quando ela est
aderida ao corpo das abelhas adultas, e a reprodutiva: quando a fmea adulta abandona
as abelhas operrias e zanges e invade clulas de cria para realizar a postura (Ifantidis,
1988). A fmea do caro entra na clula de cria imediatamente aps abandonar o corpo
da abelha adulta (Boot et al 1994), quando a cria encontra-se no ltimo estagio larval
(De Jong, 1997) levadas pelas abelhas alimentadoras (Grobov, 1977; Issa et al., 1993)..
Uma vez dentro da clula do favo, a fmea do caro permanece escondida entre o
alimento larval. Depois que o alimento consumido pela larva, a fmea da Varroa
deposita o primeiro ovo, que originar um macho. Os ovos seguintes sero postos em
intervalos de 30 horas e sero fmeas. A funo do macho copular com as fmeas
irms, morrendo em seguida. Quando a nova abelha emergir da clula de cria, com ela
sairo os caros fmeas prontos para parasitar novas abelhas adultas, reiniciando a fase
fortica (Ifantidis, 1988).
No perodo de florada, quando as colnias esto bem alimentadas e em fase

de crescimento, as Varroas se distribuem entre as crias e as abelhas adultas. Boot et
al.(1994) afirmam que existe uma correlao entre o nmero de Varroas com as
estaes do ano e a disponibilidade de cria na colmeia, e os danos causados dependem
do nvel de infestao na colmeia.
Introduo
10
A infestao por varroa pode causar abelha inmeros problemas, e diversas

deficincias, dentre elas: a diminuio da longevidade (De Jong & De Jong, 1983;
Kovac & Crailsheim, 1987,1988) e a diminuio do peso (Bowen-Walker & Gunn
2001, De Jong et al., 1982a, Engels & Schatton, 1986), reduo da concentrao de
protenas sricas (Engels & Schatton, 1986), desenvolvimento deficiente (para produo
de alimento) da glndula hipofaringeana (Schneider & Drescher, 1987), severas
deformidades nas pernas e asas (Akratanakul & Burgett, 1975; De Jong et al.,1982a;
Nordstrm, 2003) e a reduo de sua resistncia natural a outras doenas (Gregory et
al., 2005). Tendo como resultado um enfraquecimento da colnia e mortalidade (De
Jong et al., 1982b) e diminuio da produtividade (Murilhas, 2002). De Jong et al.
(1982a) constataram que abelhas recm-nascidas, parasitadas pelo caro, tem reduo
do peso de 6,0 a 25,0 % quando comparadas com as no infestadas. Em alta infestao,
as atividades das abelhas so reduzidas, ocasionando enfraquecimento gradual e
destruio da colnia (Montiel & Piola, 1976).
O parasitismo de Varroa em zanges tambm pode afetar a habilidade da

rainha para obter quantidades saudveis e suficientes de esperma durante o voo nupcial.
E tambm associado reduo da qualidade do esperma (Collins & Pettis, 2001) e com
a diminuio do peso do adulto, tamanho da vescula seminal. Machos infestados
apresentam declnio da frequncia de voo (Schneider, 1986), diminuio do
desempenho do voo, produo de esperma e eficincia no acasalamento (Bubalo et al.,
2005; Duay et al., 2002).
A Sndrome do caro parasita usada para descrever colnias que exibem

uma gama de sintomas, incluindo a presena de doenas em adultos e abelhas imaturas,
adultos com asas deformadas, e abelhas rastejando na entrada da colnia (Shimanuki et
al., 1994). Uma vez que esta sndrome aparece, a colnia comea um rpido declnio da
populao adulta e da substituio da cria vivel. Elas morrem normalmente de 21 a 42
dias aps o inicio dos sintomas.
Um dos efeitos mais conhecidos, a deformidade de asas (Figura 4) e pernas,

est associada ao colapso das colnias de Apis e a infestao com o parasita Varroa
destructor e a um vrus (Deformed Wing Virus) transmitido pela Varroa (Lanzi et al.,
2006). Abelhas com altas taxas de infestao pelo caro podem causar o aparecimento
Introduo
11
de abelhas com m formao nas asas, pernas, abdmen e trax (De Jong & Gonalves,
1981; De Jong et al., 1982a).
A
Figura 4. Abelhas operrias de Apis mellifera, com o sintoma de asa deformada. A) com a presena do
caro parasita Varroa destructor e B) Sem o caro parasita Varroa destructor.
A infestao por Varroa depende de algumas variveis, tais como: a raa das
abelhas (Engels et al, 1986; Moretto, 1988) as condies climticas (Ritter & De Jong,
1984; Moretto, 1988), o perodo de desenvolvimento da cria da abelha (Moritz & Hanel,
1984), o tamanho das clulas onde as larvas das abelhas se desenvolvem (Issa et al,
1983a; Message & Gonalves, 1995) a capacidade das abelhas operrias em detectar o
caro dentro da clula e remov-lo (Corra-Marques & De Jong, 1998; Rath &
Drescher, 1990), e a capacidade da abelha operria em livrar-se do caro sobre seu
corpo ou de outra abelha (Moretto et al., 1991).
AHB so menos susceptveis ao ataque da Varroa do que as EHB, devido ao

seu tempo de desenvolvimento ser menor do que o das europeias (EHB), no
propiciando a reproduo adequada do caro (Moritz & Hanel, 1984; Moretto, 1988).
Assim em AHB no momento em que estas abelhas estariam emergindo os descendentes
do caro estariam imaturos (Martin, 1994; 1995).
Quanto preferncia do caro na seleo entre as diferentes clulas de cria,

podemos citar: a idade, casta da larva, sexo (De Jong & Morse, 1988) e tamanho da
clula de cria (Message & Gonalves, 1995). Piccirillo & De Jong (2003) ao
compararem clulas de cria maiores, provenientes de abelhas crnicas (largura interna
mdia de 5,3 mm), constataram que os primeiros foram de 38 % mais infestados que os
favos de abelhas italianas, os quais, por sua vez, foram de 13 % mais infestados que os
Introduo
12
de abelhas africanizadas, que apresentaram favos com mdia de largura interna de 4,8
mm, construdos naturalmente.
Outro aspecto a se considerar a preferncia de Varroa destructor por clulas

de zango tanto em abelhas europeias (Grobov, 1977) como em AHB (Issa et al, 1985),,
que so maiores nas europeias (Figura 5). A infestao em zanges criados em clulas
de operrias foi menor do que quando estes se desenvolviam em suas prprias clulas
(maior tamanho), mas zanges criados em clulas de operrias foram mais infestados do
que operrias criadas em clulas de zanges, indicando que h um fator inerente larva
de zango causando essa diferena (Issa et al., 1993; Calderone & Kuenen, 2001).
Fatores ambientais, fatores intrnsecos do hospedeiro, interaes entre estes fatores e a
variao entre colnias, poderiam estar relacionados infestao (Calderone & Kuenen,
2001). Para Fries et al. (1994), o crescimento populacional do caro afetado pela taxa
de reproduo, capacidade de movimentao das fmeas Varroas nas clulas dos favos
de cria e a sua taxa de mortalidade. Esses fatores esto associados a variaes de
caractersticas biolgicas e comportamentais de diferentes raas de Apis mellifera,
ocasionando efeitos positivos e negativos na populao de caros na colnia.
Figura 5. Favo de Apis mellifera com clulas de cria de rainha (seta azul), de zango (seta vermelha) e
as usadas para armazenamento e cria de operrias (seta verde), evidenciado a diferena na largura das
clulas.
Introduo
13
As infestaes com o caro V. destructor tambm so fortemente influenciadas

pela idade do favo, medida pelo nmero de vezes que utilizado para a produo de
cria, de acordo com Piccirillo (2001), sugerindo inclusive influncias qumicas e no
somente a morfologia da clula. As abelhas diferem em sua habilidade de detectar,
atacar e remover este caro (Corra-Marques & De Jong, 1998; Corra-Marques et al.,
2003; Guerra, 2000), e esta habilidade pode ser influenciada pelo tipo e tamanho do
favo de cria (De Jong & Morse, 1988; Issa et al., 1993; Piccirillo & De Jong, 2003).
Outros fatores, como comportamento higinico e de "grooming", tambm

influenciam na dinmica populacional do parasita Varroa destructor (Moreto et al.
1991; Mondragn et al., 2005; Ibrahin et al., 2007; Junkes et al., 2007; Issa et al., 2008).
Moretto (2002) verificou que quando operrias de AHB e abelhas italianas hibridas,
foram artificialmente infestadas com fmeas adultas do parasita, AHB tem maior
capacidade de se livrar do parasita. Correa-Marques et al (2000), mostraram que em
AHB tolerantes ao caro , h uma maior presena de caros danificados, encontrados
no cho da colmeia.
Atualmente a infestao por Varroa, tem uma distribuio bem ampla e

caracterizada, concentrando-se em regies de clima temperado, causando inmeros
prejuzos apicultura (Baker & Peng, 1995). Na Europa, principalmente em regies
temperadas, a perda de colnias devido infestao por Varroa pode chegar a nveis
acima de 30 % (De Jong et al., 1982a; Genersch et al. 2010; Le Conte et al. 2010) Fato
que no se observa em outras regies climticas como o tropical e subtropical, aonde os
ndices de infestao se mantem baixos e constantes (De Jong et al., 1984). No Brasil,
as AHB sobrevivem ao ataque da Varroa com pouco ou nenhum dano de importncia
(De Jong, 1984; De Jong et al, 1985), demonstrando comportamentos defensivos
dirigidos contra o caro (Moretto et al, 1991; Corra-Marques et al.,2000).
Estudando-se a variabilidade gentica do DNA de Varroa destructor revelouse a existncia de diferentes tipos de hapltipos e gentipos do caro relacionados com
sua virulncia (Kraus & Hunt, 1995; Anderson & Fuchs, 1998; Guzman & Rinderer,
1999, Solignac et al. 2003;2005; Warrit et al. 2004). De acordo com Anderson &
Trueman (2000) e baseados na variabilidade no gene COI do DNA mitocondrial
(DNAmt) identificaram a existncia dos hapltipos J (Japons) e K( Coreano),
Introduo
14
nomeados de acordo com o nome dos pases asiticos onde foram incialmente
detectados em Apis cerana (Figura 6).
1
a
2
Figura 6. Hapltipos de Varroa destructor em posio ventral (a) e dorsal (b).

1) Hapltipo J e 2) Hapltipo K (Anderson & Trueman, 2000)
No combate ao caro Varroa destructor, tornou-se comum em diversos pases

o uso de vrias classes de pesticidas, tais como, organofosforados, clorados e piretrides
(Milani, 1995; Higes, 1999). O uso destes produtos causa diversos problemas que vo
desde a toxicidade dos subprodutos da colmeia, com mel, cera, plen, etc. (Gamber,
1990; Boot et al., 1995; Wallner, 1995), ao aumento da resistncia de populaes do
caro (Lodesani et al, 1995; Thompson et al., 2002). O professor Dr. Lionel Segui
Gonalves foi o responsvel pelo no uso de pesticidas no controle do caro varroa no
Brasil, convencendo apicultores e pesquisadores na Apimondia 1979, o que levou
nossas abelhas se tornarem resistentes ao caro. Com isso o sucesso reprodutivo do
parasita fmea em clulas de abelhas operrias menor do que em colnias de EHB
(Medina & Martin, 1999). Entretanto de acordo com Garrido et al. (2003), aps a
substituio por um hapltipos mais virulento de Varroa destructor (hapltipo J pelo
K), houve um aumento na habilidade reprodutiva de fmeas de Varroa em colnias de
AHB (Carneiro et al. 2007)
Introduo
15
1.3 Favos
O material bsico para a construo dos favos, a cera de abelha, elaborado
por glndulas cerferas que, aps modificaes, formam os favos de rigidez, resistncia
e flexibilidade razoveis (Hepburn, 1986). A produo de cera um fator limitante
produo de mel, uma vez que a sua presena na forma de favos possibilita o
desenvolvimento da colnia pelo depsito de alimento e considerada importante na
apicultura, tendo em vista a economia que as abelhas fazem quando recebem quadros
com lminas de cera alveolada. Trata-se de um produto caro, pelo tempo e mel gastos
na sua fabricao. Existem controvrsias com relao quantidade de mel exigida para
produzir 1 kg de cera (Horstmann, 1965 apud Silva et al.,2002; Weiss, 1965 apud Silva
et al.,2002).
A presena dos favos oferece s abelhas, proteo e local adequados para

desenvolver sua prole e manter o estoque de alimento. Os favos contm odor e sinais
que so identificados pelas abelhas e servem como um substrato para a comunicao
(Hepburn, 1986).
Quando o favo inicialmente construdo ele se apresenta flexvel e quase de

cor branca. Favos utilizados para armazenamento de alimentos assumem uma
tonalidade mais amarelada com tempo devido ao acmulo de plen (Free & Williams,
1974). No favo utilizado para criao, com o tempo torna-se mais escuro, quase negro, e
mais frgil (Hepburn, 1998), devido acumulao de materias (Jay, 1963), prpolis e
plen (Free & Williams, 1974). A cor mais escura tambm pode ser um resultado de
vrios contaminantes no identificados que so absorvidos pela cera ao longo do tempo.
A cera constituda principalmente por hidrocarbonetos e steres componentes
(Tulloch, 1980) que absorvem facilmente vrios tipos de materiais (Figura 7).
Infelizmente, alguns materiais, incluindo fungos e bactrias, esporos, pesticidas e metais
pesados podem ser prejudiciais para o bem-estar de uma colnia. Este acmulo de
materiais diminui o dimetro das clulas (Hepburn & Kurstjens, 1988).
Introduo
16
Figura 7. Favo de Apis mellifera, com pouco tempo de uso ou favo novo (a) e com muito tempo de uso,
favo velho (b) e a diferena na espessura da parede e na largura das clulas ( Piccirillo & De Jong,2003)
Com a inveno da lmina de favo artificial por Mehring, em 1857, foi

realizado pela primeira vez um controle no tamanho exato das clulas construdas pelas
abelhas (Grout, 1931 apud Piccirilo & De Jong, 2003). Como as abelhas constroem suas
clulas de maneira uniforme com as mesmas dimenses da clula base na lmina de
cera alveolada, possvel controlar o tamanho das clulas e com isto evitar que elas
construam clulas de zanges em excesso no favo, e com isto formam-se colnias
compostas quase completamente de favos de operrias (Dadant, 1975). Alm disto,
apicultores podem fornecer s suas abelhas lminas de cera que tenham o tamanho de
clula desejado permitindo a sua manipulao (Piccirillo & De Jong, 2003).
A cera alveolada foi um avano crtico para permitir a prtica de apicultura,

entretanto tambm abriu a possibilidade de manipulaes cujas consequncias para as
abelhas so pouco conhecidas. O problema envolve o tamanho (dimetro) das clulas, e
a reciclagem dos favos. O apicultor pode controlar o tamanho das clulas do favo,
fornecendo cera alveolada com a forma da base da clula maior ou menor. No Brasil
fornecia-se favos com clulas maiores de tamanho padro de abelhas europeias (5,2-5,4
mm), pois no existia cilindro alveolado com padro africanizado. Naturalmente AHB
produzem clulas de favo com um dimetro mdio de 4,7 - 4,9 mm Mesmo com o
surgimento destes cilindros vrios apicultores continuam a fornecer favos com clulas
maiores, pois se acreditava que fornecendo favos com clulas maiores resultam na
produo de abelhas maiores e maior capacidade de alcanar e transportar nctar
(Winston, 1987). Entretanto no h prova objetiva da vantagem de trabalhar assim
Introduo
17
(Coggshall & Morse, 1984). Tambm no existe nenhuma evidncia sobre a qual uma
colnia composta completamente de abelhas maiores produz maior quantidade de mel
do que colnias com abelhas menores (Erickson et al. 1990). Mesmo assim
pesquisadores demonstram que colnias de abelhas menores (AHB) constroem favos
com maior rapidez que colnias de EHB (Echazarreta & Paxton, 1977; Lee & Wiston,
1985), indicando possivelmente no s um efeito do tamanho da abelha como de sua
fisiologia.
Alguns estudos tm discutido amplamente o uso de um satisfatrio dimetro

da clula do favo natural, considerando que a maioria das lminas de cera produzida
atualmente est entre 5.22 mm a 5.55 mm de dimetro, e que reduzindo o tamanho da
clula base para 5.0 mm, (4.3% - 10% de reduo) pareceu aumentar significativamente
a viabilidade da cria e a produtividade da colnia (Lusby, 1997; Flottum, 1998) em
EHB.
A procura para um entendimento da importncia do dimetro da clula do favo

tem sido assunto nos ltimos anos, que emana fora das atividades normais da criao
das abelhas, em busca de mtodos que possam resolver problemas de doenas e caros
parasitas nas colnias (Lusby, 1997).
1.4 Longevidade
A longevidade de Apis mellifera de suma importncia para a apicultura,

tendo em vista que abelhas mais longevas, teoricamente participam por mais tempo do
processo produtivo da colmeia, o que por si s, j seria um incremento. Entretanto,
diversos fatores podem influenciar os estudos de longevidade de operrias de abelhas
Apis mellifera.
Segundo Winston et al. (1983) as operrias adultas de EHB so mais longevas

que as operrias africanizadas. Devendo-se isto, em parte, ao comportamento de
hibernao
realizado
pelas
EHB
visando
processo
de
termorregulao,
comportamento este que realizado por toda colnia e determina um excelente controle
da temperatura em locais temperados (Winston et al., 1983).
Introduo
18
Um estudo de Winston (1987), concluiu que as operrias de AHB possuem

uma longevidade menor que as europeias, 12-18 dias contra 15-38 dias, em mdia,
durante perodos de grande quantidade de fonte alimentar, e de 90 contra 140 dias
durante o inverno. Essa diminuio da longevidade ocorre em funo das AHB
iniciarem as atividades externas mais cedo, e as terminarem mais tarde em relao s
europeias, o que as leva a uma maior produtividade, porm provocando um maior
desgaste fsico e energtico, resultado este tambm observado por Kerr et al. (1970).
Alm disso, o tempo de vida de cada operria depende do ms, da estao do ano e do
ano em questo (Eischen et al., 1982).
A longevidade tambm influenciada pela regio climtica em que as abelhas

vivem. Em regies de clima temperado apresentam duas fases diferentes de
longevidade, estabelecidas em um ciclo anual (Sakagami & Fukuda, 1968), uma de
menor longevidade, que corresponde a um perodo ativo da colnia, com intensa
atividade metablica (vero) e outra maior longevidade com ocorrncia de repouso ou
hibernao (inverno) aonde apresentam uma baixa taxa metablica como intuito de
manter a temperatura corprea e do ninho (Southwick et al.1990, Nerum & Buelens,
1997). As variaes nas taxas de mortalidade de operrias de Apis mellifera ligustica
so influenciadas pela estao do ano (Free & Spencer-Booth,1959), sendo que, as
operrias nascidas na primavera apresentaram um aumento na expectativa de vida em
relao s emergidas no vero, e mesmo dentro da estao havia diferenas entre
colnias, devido a quantidade de crias existente em cada uma delas. Outros fatores,
como o tamanho da colnia, a temperatura do ninho, o grau de nutrio das abelhas e a
sua atividade metablica tambm devem ter influncia sobre a longevidade (Free &
Spencer-Booth,1959).
Alm disso, doenas e parasitoses podem afetar consideravelmente a

longevidade das operrias. Dentre estes o caro ectoparasita Varroa destructor, o de
maior impacto, visto que suga a hemolinfa de larvas, pupas e abelhas adultas, sendo
obtida uma longevidade mdia de 27,6 dias para AHB sem infestao, e de 13,6 dias
para AHB parasitadas (De Jong & De Jong, 1983).
Colnias submetidas ao aumento da temperatura interna apresentam um

aumento no desgaste fsico das abelhas campeiras, provavelmente pelo fato de que
Introduo
19
houve um aumento nas atividades de coleta de gua e no comportamento de ventilao

no interior do ncleo (Souza & Simokomaki, 1997).
Outros aspectos ligados longevidade so: qualidade nutricional e a

disponibilidade de alimento (Alqarni, 2006), no polietismo de castas (Tofilski, 2006) e
influncia positiva diviso de trabalho (Tofilski, 2002). Segundo Crailsheim (1990) e
Crailsheim et al. (1993), em pocas de escassez de alimento, ocorre uma reduo da
atividade metablica no organismo das abelhas que pode influenciar a longevidade
delas.
1.5 Morfometria
O interesse em medir e comparar inerente a ao ser humano e de longa data. Os
primeiros registros que envolvem o conceito de medida so datados entre 4000 e 3000
a.C., coincidindo com a inveno da escrita, marco que assinala a passagem da Prhistria Histria (Kramer,1985). Tambm se encontra relatos no antigo Egito, de h
mais de quatro mil anos, o surgimento de um padro de media de comprimento, o cbito
Essa medida correspondia ao comprimento do brao do fara reinante. Curiosamente, a
troca de fara significava que a medida deveria ser atualizada. Todas as construes
deviam ser realizadas utilizando o cbito como unidade de medida (Juran e Gryna,
1988). Alm disso, os egpcios possuam ainda outra media denominada polegada
piramidal, encontrada na grande pirmide de Quops, junto ao Nilo, construda a 3 ou
4 mil anos a.C. .Ao ser estudada, concluram que o dimetro da Terra mede um bilho e
meio destas polegadas. O clculo do permetro da base da pirmide resulta em 365.242
polegadas piramidais, resultado cujos algarismos exprimem exatamente o nmero de
dias do ano solar (365,242 dias). Uma polegada piramidal equivale a 35,4264 mm.
Drer (1524 apud Monteiro e Reis, 1999) apresentou as primeiras

caracterizaes geomtricas da forma humana e suas variaes, atravs de deformaes
em uma grade sobreposta. Sendo que a discusso biomtrica sobre a variao e
mudanas da forma biolgica s vieram a ser estudadas em DArcy Thompson(1917
apud Monteiro e Reis,1999), e obras de Galton (1907 apud Monteiro e Reis,1999) e
Pearson (1901, apud Monteiro e Reis,1999), ambos da escola morfomtrica , serviram
Introduo
20
de base para o desenvolvimento de toda anlise multivariada, desenvolvida ao longo do

sculo XX ( Monteiro e Reis,1999)
O estudo de variaes morfomtricas em insetos muito utilizado, visto que,

so excelentes organismos para os estudos de variao morfomtrica, pois possuem o
exoesqueleto e muitas outras estruturas quitinizadas. Assim, praticamente no
apresentam problemas de distoro fsica, ao contrrio do que acontece com muitos
outros organismos (Daly, 1985). Mtodos de morfometria multivariada tm sido
aplicados com sucesso em estudos de sistemtica e evoluo de vrios grupos de insetos
(Atchley & Cheney, 1974; Bryant & Turner, 1978; Largiadr et al., 1994; Mendona &
Reis, 1991).
Os insetos foram os primeiros organismos vivos a desenvolverem o voo

(Grimaldi & Engels, 2005). As asas da maioria deles so membranosas e contm uma
armao de salincias espessadas chamadas de nervuras. O nmero e a disposio da
nervura das asas so de grande valor de identificao, particularmente nos grupos de
insetos que tem asas membranosas, como em Hymenoptera. Seu mesotrax, como
caracterstica prpria, o segmento mais desenvolvido do trax, no qual se insere dois
pares de asas (Lara, 1992). Como as asas so evaginaes ou dobras do tegumento
interno, compem-se de duas camadas de cutcula. As duas membranas cuticulares
encontram-se separadas por espessamento tubulares chamados de veias, que formam
estruturas esquelticas de sustentao efetiva para a asa. (Ruppert & Barnes, 1996).
Introduo
21
Figura 8. Padro de venao de asa de acordo com Comstock & Needham (1898, apud Hamilton, 1972).
Asa superior (a) e asa inferior ( b).
H uma grande variao na nervuras das asas dos diferentes insetos, mas
possvel fazer a identificao usando alguns sistemas de terminologia aplicvel a todos
os insetos, como o sistema de Comstock & Needham (1898 apud Hamilton, 1972).
Neste sistema (Figura 8) a disposio das veias varia muito nas diversas ordens e de
fundamental importncia taxonmica. Assim, as veias so basicamente traqueias,
modificadas em maior ou menor grau, o que, entre os especialistas, no houve consenso.
Seja como for, o estabelecimento de homologias feito progressivamente. Atualmente a
disposio mais utilizada o denominado sistema de Comstock & Needham (1898,
apud Hamilton, 1972), sujeito a contnuas revises interpretativas.
A morfologia das asas de muita importncia para entomlogos interessados

em sistemtica (Haas & Tolley, 1998). A anlise morfomtrica de asas tem sido usada
para distinguir a relao entre vrios taxa (Brown & Ship, 1977); Brown, 1979; Rohlf
& Archie, 1984; Byers, 1989; Yu et al., 1992; Kukalova-Peck & Peck, 1993; Ansorge,
1994; Diniz-Filho & Malaspina, 1985; Arajo et al. 1998; Dujardin & Le Ponto, 2004).
Com abelhas, especificamente Apis mellifera, podemos citar os trabalhos que mediram
o comprimento da lngua (Cochlov, 1916 apud Ruttner, 1988), do comprimento mdio
Introduo
22
da probscide (Michailov, 1924; Alpatov, 1929; Skorikov, 1929) (apud Ruttner, 1988),
e um importante trabalho de Goetze (1940 apud Ruttner,1988) em que ele se utilizando
de medidas morfomtricas afirma conseguir discriminar tipos de Apis mellifera.
No Brasil, vrios trabalhos foram realizados utilizando-se medidas da morfologia

externa na comparao de Apis mellifera, sendo o primeiro trabalho realizado por
Gonalves (1970), com medidas de diversas partes do corpo das abelhas hibridas entre
Apis mellifera ligustica e Apis mellifera scutellata. Outros autores se destacaram
posteriormente, tais como: Cosenza e Batista (1972), Chaud- Netto (1973), Kerr (1975),
Daly (1978) Stort (1979), Funari (1983), Stort e Bueno (1985), Issa et al., 1999a, dentro
outros. Todos estes trabalhos buscaram caractersticas
que
melhor
pudessem
diferenciar os diversos grupos de abelhas e de se conhecer qual a tendncia das

abelhas africanizadas existentes no Brasil, com intuito de discriminar grupos.
Um grande problema de trabalho que utilizam morfometria univariada, reside

no fato de que as medidas de marcos anatmicos so feita uma por vez. Este fato
impedia que grupos pudessem ser discriminados e com isso impedia que uma
identificao mais precisa pudesse acontecer, visto que estas medidas se sobrepunham (
Francoy, 2007). Estes inconvenientes foram solucionados pela publicao dos trabalhos
de DuPraw (1964,1965 a,b) aonde era proposto o uso de tcnicas de anlise estatstica
multivariada, como a Anlise de Componentes Principais e Anlises Discriminantes, as
quais possibilitou uma identificao mais precisa (Francoy, 2007). Diversos trabalhos
posteriores foram baseados nas anlises de DuPraw foram publicados, contribuindo a
aquisio de informaes e a das anlises. Diniz-Filho (1995), que a partir de valores
mdios da asa anterior conseguiu diferencia grupos de Apis mellifera e estimar a
variabilidade populacional. Daly e Balling (1978) conseguiram discriminar AHB de
EHB a partir de 25 medidas de diversas partes do corpo das abelhas. Ruttner (1988) que
props as linhagens evolutivas de subespcies de Apis mellifera, confirmadas por
estudos com microssatlites (Estoup et al., 1995) DNA mitocondrial (Franck et al.,
2000) e mutaes pontuais no DNA (Whitfield et al., 2006)
Introduo
23
Apesar do avano incontestvel estes trabalhos demandavam muito tempo e pouca

preciso. Uma nova abordagem morfomtrica surgiu a partir do inicio dos anos 90, a
morfometria geomtrica. Esta ferramenta permite comparar padres corporais a partir
de mltiplas caractersticas, ou multivariados, em uma estrutura corporal complexa
(Rohlf, 1993; Monteiro e Reis, 1999). Enquanto as abordagens tradicionais a variao
da forma estudada atravs da covariao entre pares de medidas lineares, a
morfometria geomtrica capaz de descrever e localizar mais claramente as regies de
mudanas na forma e, sobretudo, de construir e demonstrar estas diferenas de maneira
grfica. Na coleta de dados, so utilizados landmarks ou marcos anatmicos, que so
pontos de referncia ou contorno da estrutura corporal em estudo. No caso dos mtodos
de superposio de marcos anatmicos, a variao de forma estudada nas prprias
coordenadas dos marcos aps a retirada dos efeitos de tamanho, orientao e posio
(Figura 9). A seguir estas coordenadas otimizadas so mensuradas e ordenadas em
tabelas de dados. A partir desses dados, podem-se efetuar estudos estatsticos da
variao morfomtrica, comparar magnitude das variaes, etc. (Bookstein, 1997, a,b;
Rohlf, 1993; Monteiro e Reis,1999). Comparativamente, as coordenadas da
morfometria geomtrica so mais vantajosas em relao s medidas lineares, (como as
da morfometria tradicional) reside no fato que elas incluem informaes sobre suas
posies relativas, e deste modo permitem a reconstruo da forma aps as diversas
anlises uni e multivariadas (Adams et al., 2004).
Figura 98. Morfometria geomtrica e os passos para a superposio de Procrustes: translao a partir de
um ponto em comum; escalonamento para um mesmo centroide; e rotao para minimizar as diferenas
entre os marcos anatmicos homlogos.
Estas anlises so baseadas no mtodo de Thin-plate Splines Functions (Funo

de flexo de placas finas). Ele se baseia em um modelo fsico de deformao de uma
placa de metal de espessura desprezvel e infinitamente grande, a que permite descrever
Introduo
24
e quantificar no caso de deformaes ao longo dela. Na prtica e como se tivssemos

uma placa de referncia e uma placa a ser estudada, ambas teriam pontos de referncia
marcados nelas. Em seguida, entortaramos a placa com os pontos a serem comparados
para que estes se encaixassem nos de referncia. A fora feita para deformar a placa a
quantificao das diferenas entre as formas (Monteiro e Reis, 1999). Este mtodo se
baseia em pontos no espao de forma (Shape Space), chamado de espao de forma de
Kendall (Kendall, 1984), que so distncias geodsicas (Distncias de Procrustes) e no
distncias lineares ou euclidianas.
A distncia entre dois pontos nesse espao
multidimensional representa a distncia entre duas formas, isto , o quanto estas formas
so diferentes. Na realidade, as Distncias de Procrustes so uma maneira de medir a
diferena entre duas formas, onde o espao de forma no-Euclidiano (Kendall, 1984,;
Monteiro e Reis, 1999).
Outro teste possvel relacionado ao tamanho do centroide, que o ponto

imaginrio que representa o centro geomtrico da estrutura estudada e determinado
pela mdia dos valores posicionais no plano cartesiano de todos os pontos anatmicos
de uma estrutura estudada. O tamanho deste centroide um vetor que sintetiza todos os
valores posicionais considerados no clculo do centroide. O tamanho do centroide a
raiz quadrada da soma dos quadrados das distncias de cada ponto anatmico do
centroide. Na ausncia de alometria, essa a nica medida de tamanho que no se
correlaciona com as variveis de forma. Sendo assim, o tamanho do centroide, varia
com tamanho da estrutura e uma forma de sintetizar o tamanho dessa estrutura em
uma nica varivel (Moratore,2009)
Baseado nestas tcnicas, Francoy et al.(2006) conseguiram um acerto de 85 %

na discriminao de subespcie de Apis. Tambm em abelhas sem ferro observa-se
bons resultados, seja, discriminando duas populaes de Plebeia remota consideradas
como da mesma espcie (Francisco et al. 2008), juntamente com outros marcadores,
seja diferenciando 6 espcies do gnero Plebeia com acertos de 93,4 % ( Silva,2006).
Em Nannotrigona testaceicornis, Mendes et al. (2007), obteve 74 % na classificao
dos indivduos. Em Plebeia flavocincta, Silva (2006), conseguiu uma de 99,5 % de
discriminao dos indivduos a partir das diferenas entre os padres de venao de asa
de machos e operrias.
Introduo
25
De uma maneira geral abelhas infestadas pelo caro Varroa, apresentam

significativas alteraes morfomtricas. Alguns trabalhos indicam que existe uma perda
de peso em abelhas operrias que foram infestadas pelo caro (De Jong et al. 1982a) e
existem evidncias de que estas alteraes tambm seriam vistas nas asas de abelhas
infestadas (De Jong et al., 1982a; Schatton-Gadelmayer & Engels, 1988).
A asa dos insetos, no caso de abelhas, reflete em muito suas

caractersticas (Francoy et al, 2006a) e influncias do meio ambiente e das relaes com
seus parasitas. Existem evidncias de que h alteraes morfomtricas nas asas de
abelhas infestadas por Varroa (De Jong, 1997), e buscando-se novas tendncias para
identificao de infestao por Varroa, podemos achar uma correlao entre a
infestao e as alteraes na morfometria destas abelhas, visando uma melhor e mais
rpida identificao de colmeias infestadas.
H algum tempo a anlise morfomtrica usada para se conseguir

algumas informaes, como: definio correta de raas (Smith, 1961; Ruttner, 1988;
Francoy, 2007) dentre outros. interessante, portanto, examinar os efeitos de
circunstncias incomuns durante a cria de larvas sobre a morfometria das abelhas
operrias adultas que tinham sido parasitadas durante seu desenvolvimento por at cinco
Varroa. Alguns trabalhos indicam que os efeitos incompatveis foram detectveis
apenas com altas taxas de infestao e principalmente envolveram principalmente as
asas (Daly et al, 1988). Alm de evidncias de que abelhas operrias infestadas por
Varroa tinham alteraes de peso (De Jong et al, 1982a)
2.0 Objetivos
__________________________________________________________________________________________________________
Objetivos
26
2.1 Objetivos Gerais

Avaliar a influncia da infestao do caro Varroa destructor em crias de
operrias de Apis mellifera, das condies climticas e do tipo de abelha sobre a
morfometria das asas anteriores e na longevidade de operrias adultas.
2.2 Objetivos especficos
Avaliar o efeito da largura e profundidade das clulas de cria na infestao do caro

Varroa destructor das abelhas operrias ps-emergncia.
Quantificar o quanto a longevidade influenciada pela infestao de Varroa destructor

em abelhas operrias ao emergir em diferentes pocas do ano.
Verificar a influncia do sintoma asa deformada sobre o peso da abelha operria recmemergida, e verificar o qual a relao da infestao por varroa e incidncia da asa
deformada.
Verificar o quanto a estao climtica, a largura e profundidade da clula de cria e o

tipo de abelha influenciam nos nveis de infestao.
Avaliar os efeitos do parasitismo do caro Varroa destructor durante o desenvolvimento

de crias de abelhas operrias Africanizadas e italianas hibridas na morfometria de suas
asas.
Avaliar os efeitos da largura e profundidade da clula de cria e do peso sobre a

morfometria da asa de dois tipos de abelhas.
3.0 Material e Mtodos

__________________________________________________________________________________________________________
Material e Mtodos
28
3.1 Local de estudo

O experimento foi realizado no apirio experimental do Cmpus da USP de
Ribeiro Preto, SP. O apirio experimental (Figura 10A) localiza-se na regio norte do
Estado de So Paulo a 21 11de latitude Sul e 47 43`Longitude Oeste. O clima tpico
do municpio o tropical mido, caracterizado por duas estaes definidas pelo vero
chuvoso e pelo inverno muito seco. No vero, a temperatura mxima mdia mensal de
cerca de 33C, podendo chegar a picos de 42C, com um ndice pluviomtrico prximo
de 200 mm/ms e umidade relativa do ar em torno de 70%. J no inverno, a temperatura
mnima mdia mensal fica em torno de 15oC com precipitao mdia oscilando de 20 a
30 mm e umidade relativa do ar em cerca de 40%. De acordo com o Sistema
de Classificao de Kppen, a cidade de Ribeiro Preto est inserida na
modalidade Aw, caracterizada pelo clima tropical com estao seca no perodo em que
o Sol est mais baixo e os dias so mais curtos. (CPA-UNICAMP, 2011).
Devido a este motivo dividimos as coletas em duas estaes Quente e mida

(QU), iniciando-se em Setembro com trmino em Maro, e a estao Fria e Seca (FS),
localizadas entre os meses Abril a Agosto.
Parte dos experimentos, como a marcao de abelhas para longevidade,

preparo e montagem de asas e a morfometria foram realizados no Laboratrio de
Biologia e Gentica de abelhas (Apilab), tambm situado no Departamento de Gentica
Foto : Aline Patricia Turcatto (2011)
no Cmpus da USP de Ribeiro Preto (Figura 10B).
Figura 20. A) Apirio experimental. B) APILAB- Laboratrio de Biologia e Gentica de Abelhas, localizado ao
lado do Apirio, ambos localizados junto ao Departamento de Gentica da Faculdade de Medicina de Ribeiro
Preto, USP.
Material e Mtodos
29
3.2 Material biolgico de estudo
Foram utilizadas trs colnias de abelhas Africanizadas (AHB) e trs colnias de

abelhas italianas hbridas (IHB). As colmeias de AHB foram obtidas no prprio Cmpus
atravs da captura de enxames. As colmeias de IHB eram formadas por rainhas italianas
puras, importadas da Alemanha, e fecundadas naturalmente no ar por zanges
Africanizados. Tambm foram utilizadas mais 4 colmeias estoque de IHB, apenas
para manuteno rainhas puras e introduo de novas rainhas puras importadas da
Alemanha em 2007 e 2009.
Durante os experimentos algumas colmeias de AHB trocaram suas rainhas

naturalmente, com a fecundao das mesmas acontecendo no ar. As rainhas italianas
que precisaram ser trocadas foram retiradas das colmeias estoque e fecundadas com
zanges italianos puros presentes nestas caixas. Estas colmeias (AHB e IHB) foram
instaladas em ninhos modelo Langstroth contendo nove favos e um alimentador. Estas
colmeias receberam alimentao artificial ou xarope, uma mistura de 60 % de acar
com 40 % de gua, duas a trs vezes por semana.
3.3. Favos
Os quadros utilizados durante os experimentos foram construdos pelas abelhas a

partir de uma lmina de cera alveolada. Estas lminas apresentavam tamanhos do tipo
Africanizada (com largura das clulas menor do que 4,8 mm) e do tipo europeia (com
largura das clulas maior do que 5,0 mm). Estes quadros com lminas foram
introduzidos tanto em colmeias de AHB como de IHB, tenho assim ao final do
processo, favos com clulas de cria de operria com tamanho menor do que 5,00 mm de
largura e favos com clulas de cria com largura maior do que 5,00 mm.
As clulas de cria de operrias dos quadros utilizados nas colmeias foram

medidas a largura e profundidade, com um paqumetro digital Mitutoyo (srie 500)
(Figura 11) com exatido de 0,002 mm. Favos com clulas de cria de operria com
largura menor que 5,00 mm foram classificados com FP e as que possuam largura
maior ou igual a 5,00 mm foram classificadas com FG. Quanto a profundidade estes
favos foram classificados em menor do que 12 mm (< 12 mm) e maior ou igual a 12
Material e Mtodos
30
mm (12 mm). Estes favos foram marcados na madeira na parte superior do quadro
com as inscries FG e FP.
C
B
Figura 11. Paqumetro digital marca Mitutoyo, utilizado para medir a largura e profundidade das clulas
de cria. B Otscpio utilizado para verificar a presena de Varroa destructor dentro da clula de cria. C
Pinas utilizadas para manipular e retirar as abelhas recm-emergidas.
Em cada uma das seis caixas do experimento utilizou-se sempre pelo menos dois
quadros FG e dois quadros FP, conjuntamente. Foram utilizados inicialmente favos com
pelo menos um ciclo de cria das abelhas para que no houvesse influncia das
substncias contidas no favo velho sobre a escolha da clula de cria pelo caro
(Piccirillo & De Jong, 2004 a, b). Estes favos foram trocados a cada 6 meses, ou de
acordo com a necessidade.
3.4 Experimentos
Os experimentos foram realizados entre Janeiro de 2006 e Dezembro de 2009,
sendo que o estudo de Longevidade se deu incio em Dezembro de 2007 e trmino em
Dezembro de 2009. Ao total foram coletadas 33248 abelhas, sendo 16984 AHB e 16264
IHB (Tabela 1) Todas estas abelhas foram coletadas emergindo.
Material e Mtodos
31
Tabela 1. Quantidade de operrias de Apis mellifera recm-emergidas, coletadas e utilizadas para os

experimentos de Longevidade, Infestao e Asa enrolada (Inf. A), Morfometria Tradicional e Geomtrica
(Morf.) e Quantidade total de abelhas coletadas (QT) entre Janeiro/2006 e Dezembro/2009.
Tipo de abelha
AHB
IHB
QT
Longevidade
3787
4832
8619
Inf.A
12605
10889
23494
Morf.
592
543
1135
QT
16984
16264
33428
Os favos coletados no apirio foram levados at o laboratrio e sob Lmpada de

luz fria, observados at as operrias emergirem. Quando uma operria emergia, a clula
era demarcada com um alfinete de cabea colorida. A abelha foi analisada quanto
presena de varroa e deformidades na asa. Esta abelha foi transferida em uma gaiola
plstica de transporte de rainhas (Figura 12A), previamente tarada, e em posteriormente
pesada em uma Balana analtica digital com preciso de 4 casas decimais, obtendo-se o
peso individual da abelha recm emergida . Da clula de onde a abelha emergiu foi
observado nas paredes do interior da mesma com a ajuda de um Otoscpio (Figura 12B)
a presena de varroas adultas e/ou imaturas e indcios da presena do caro, como fezes,
por exemplo. Desta mesma clula tambm foram tomadas as medidas da largura (Figura
12C) e da profundidade (Figura 12D) com um paqumetro digital. Este procedimento foi
realizado para cada abelha que emergia e seus dados anotados individualmente em uma
planilha impressa (Figura 13). De cada quadro foram coletadas 100 abelhas emergindo
ou ento at o tempo limite de 40 minutos, em ambos os casos o quadro era devolvido
colmeia correspondente e um novo quadro era analisado. Esta metodologia foi um
procedimento comum para as amostragens nos experimentos de morfometria, de
longevidade e de infestao/reproduo/asa enrolada, posteriormente, para cada tipo de
experimento novos procedimentos foram realizados.
Material e Mtodos
32
Figura 12. Procedimento para coleta de abelhas. A) Coleta da abelha recm-emergida da clula de cria e
acondicionamento da mesma na gaiola de plstico para pesagem. B) Clula de operria de Apis mellifera,
sendo observada com Otoscpio, em seu interior quanto presena de varroas adultas ou imaturas e
tambm de indcios da presena de varroa, tais como fezes. C) Medida da largura da clula de cria, com
paqumetro digital. D) Medida da Profundidade da clula de cria da abelha recm-emergida.
Material e Mtodos
33
Figura 13. Planilha utilizada para anotao de dados durante a coleta das abelhas. Protoninfa (P),
Deutoninfa (D), Adulto Jovem (AJ) e Adulto (A).
3.4.1. Infestao e reproduo de Varroa destructor
Os caros foram classificados em fmeas adultas, fmeas jovens (adultas

jovens), deutoninfas, machos e protoninfas. Machos e protoninfas nem sempre podem
ser diferenciados um do outro, especialmente, quando so encontrados mortos e/ou
disformes dentro da clula. Para efeito de infestao considerou-se apenas as fmeas
adultas e adultas jovens (De Jong et. al., 1982a).
O estudo da infestao do caro Varroa, foi realizado no perodo

compreendido entre Janeiro de 2006 Dezembro de 2009. Os dados de infestao
foram obtidos de abelhas que foram utilizadas nos experimentos de longevidade, nas
abelhas coletadas para os experimentos de morfometria da asa e tambm em coletas
somente para infestao. Em todas as anlises, os dados foram obtidos de operrias que
estavam emergindo. Para infestao, a cada abelha emergida, nesta era observada a
Material e Mtodos
34
presena do caro em seu corpo e nas paredes da clula de cria atravs de um exame
minucioso feito com um otoscpio (Figura 12B) para detectar a presena de varroas
adultas e seus descendentes (deutoninfas, protoninfas, machos e ovos), se presentes.
Estes dados foram anotados na planilha (Figura 13). A taxa de infestao foi calculada
como descrito por Gonalves et al,1980; Stort et al. (1981) e De Jong & Gonalves
(1981). Nela:
Taxa de infestao =
x 100
, aonde
o n caros dado pela quantidade de caros de Varroa destructor adultos ou adultos

jovens, encontrados sob a operria recm-emergidas de Apis mellifera e/ou dentro da
clula de cria e o n abelhas dado pela quantidade de abelhas recm-emergidas com
ou sem varroa coletadas.
3.4.2. Longevidade
O estudo da longevidade de operrias de Apis mellifera utilizadas foi
realizado em colmeias de observao de acordo com o proposto por Gramacho (1999).
Neste modelo (Figura 14A) constitudo por uma armao de madeira medindo 32 cm x
53 cm x 5 cm Na parte superior desta armao era formada por duas aberturas circulares
e uma abertura retangular medindo 20 cm x 2 cm x 3 cm, separada do interior da
colmeia por uma malha de metal, e do meio externo por uma tampa de metal, chamada
de Cmara de introduo. Nesta cmara, alm da malha de metal, existiam trs orifcios
que serviam de passagem de abelhas marcadas novas, para o interior da colmeia de
observao, de abelhas marcadas antigas para esta cmara e de abelhas emergidas
dentro da colmeia de observao para a cmara, e vice-versa. Estes orifcios, quando
no se introduziam abelhas ficaram fechados, e quando eram introduzidas abelhas
marcadas na cmara estes orifcios eram tampados com Candi (Figura 14C e 14D). As
aberturas circulares na colmeia de observao foram utilizados para alimentao da
colmeia, atravs de frascos de vidro de 50 ml com tampas plsticas com pequenos furos,
contendo uma soluo 60 % p/v de acar em gua. A esta estrutura foi introduzida um
quadro modelo Langstroth retirado de uma colmeia do apirio, e isolando o favo do
meio exterior, duas lminas de vidro removveis, com espessura de 3,0 mm. O quadro
Langstroth ali colocado continha crias de operrias (em estgio larval para estimular a
Material e Mtodos
35
postura) e alimento (mel e plen), uma rainha fecundada e em postura e

aproximadamente 2500 abelhas operrias de varias idades no marcadas para simular as
mesmas condies de uma colmeia natural.
A
Figura 14. Colmeia de observao utilizada durante os experimentos de longevidade de operrias de Apis
mellifera. A)Vista lateral da colmeia de observao. B)Corredor de controle de entrada e sada de abelhas
da caixa de observao at o meio externo, com portas (setas azuis), que poderiam ser abertas ou
fechadas, permitindo ou no a passagem das abelhas. C)Parte superior da colmeia de observao, com a
abertura para a cmara de introduo de abelhas. D)Vista superior da cmara de introduo de abelhas e
orifcio de passagem para o interior da colmeia aberto ( seta azul).
A colmeia se encontrava em uma sala especifica para observao, sendo que o

contato com o meio externo era feito por um corredor de controle de entrada e sada
(Figura 14B) feito de madeira com cmaras, com possibilidade de abrir e fechar, ligado
a um tubo de polietileno inserido na abertura frontal da colmeia, conforme descrito por
Morais-Vtimo (2008).
A introduo de abelhas recm-emergidas e marcadas com etiquetas plsticas numeras

e coloridas foi feita pela parte superior da colmeia, aonde se encontrava a Cmara de
Introduo adaptada, na qual estas abelhas marcadas permaneciam por um perodo de
Material e Mtodos
36
aproximadamente 12 horas, ou at que todo Cndi colocado nos orifcios fosse

consumido (Figura 15). Esta Cmara de introduo garantia uma maior aceitao das
abelhas marcadas pelas abelhas da colmeia de observao e seguiu o modelo proposto
por Morais-Vatimo (2008), aonde o contato inicial das abelhas marcadas com as abelhas
da colmeia de observao foi feito por uma malha metlica, a qual possui trs orifcios
que foram fechados com cndi (uma mistura de acar de confeiteiro, mel e gua,
formando uma pasta) e possibilitando o prolongamento do contato parcial entre as
abelhas da caixa e as abelhas marcadas da Cmara de Introduo, at que todo cndi
fosse consumido e as abelhas marcadas pudessem entrar pelos orifcios em direo
colmeia de observao.
Figura 15. Introduo de abelhas operrias recm-emergidas e marcadas com etiquetas numeradas
coloridas, na Cmara de introduo de uma colmeia de observao.
Para o estudo da longevidade, foram utilizadas abelhas operrias recmemergidas obtidas de favos com clulas de cria com largura maior do que 5,00mm (FG)
e de favos com clulas de cria com largura menor do que 5,00 mm (FP), retiradas de
seis colnias, trs AHB e trs de IHB. Estes quadros de cria operculada de operrias
pr-emergentes foram transferidos para caixas de madeira especiais (gaiolas) medindo
28 cm x 56 cm x 9 cm, com paredes cobertas por uma malha de metal bastante fina e
mantidas dentro de uma estufa com temperatura e umidade controladas em torno de
34C e 70%, respectivamente. Ao emergirem estas abelhas foram analisadas de acordo
com a metodologia do item 3.4. e 3.4.1., estas informaes foram marcadas em uma
planilha impressa (Figura 16). Estas abelhas foram marcadas com etiquetas plsticas
coloridas e numeradas de 00 a 99 (desenvolvidas por Morais-Vtimo, 2008 e produzidas
por 6P Marketing e Propaganda) e fixadas no trax. As etiquetas numeradas e coloridas
foram cortadas de um molde com um alicate (Figura 17A e 17B). Para marcar as
Material e Mtodos
37
abelhas com as etiquetas, foi utilizado um palito de madeira (utilizado por manicures,
Figura 18A), sendo que uma das pontas continha parafina. As etiquetas espalhadas em
uma superfcie com os nmeros voltados para cima foram pegas pela parte da parafina
do palito (Figura 18C), e fixadas ao trax da abelha operria a ser marcada por goma
laca incolor que a outra ponta do palito coloca (Figura 17B,D). Observaes dirias
foram realizadas, em trs perodos (pela manh, ao meio-dia e ao final da tarde)
realizando-se uma chamada, aonde foi observada a presena ou no das abelhas que
foram introduzidas, acompanhando-as pelo perodo que elas.
Figura 16. Planilha de controle de abelhas coletadas para longevidade. Protoninfa (P), Deutoninfa
(D), Adulto Jovem (AJ) e Adulto (A).
Material e Mtodos
A
38
B
Figura 17. Etiquetas plsticas numeradas coloridas, desenvolvidas por Morais-Vtimo(2008) e

produzidas por 6P Marketing e Propaganda, utilizadas na Longevidade. A) Etiquetas sem cortar, pina e
alicate para cortar as etiquetas. B) Fita com etiquetas impressas sendo cortadas.
Figura 18. Abelhas operrias de Apis mellifera recm-emergidas, sendo marcadas com as etiquetas
coloridas previamente cortadas. A- Equipamento utilizado: Palito de manicure com uma das pontas
coberta por parafina (para pegar as etiquetas). B- Goma laca liquida incolor sendo colocada no trax da
abelha, com a ponta sem parafina. C- Etiqueta sendo colocada na abelha. A parte com parafina toca na
parte superior da etiqueta e fixada na abelha, j com goma laca. D- Abelha operria recm-emergida e
marcada.
Material e Mtodos
39
Para uma melhor anlise realizamos os testes comparando a longevidade sob diversas
situaes:
1) Tamanho da clula de cria do favo:
a. Clulas com largura menor do que 5,00 mm (FP)
b. Clulas com largura maior do que 5,00 mm (FG)
2) Profundidade da clula de cria do favo
a. Clulas com profundidade menor do que 12,00 mm (< 12,00 mm)
b. Clulas com profundidade maior do que 12,00 mm ( 12,00 mm)
3) Peso da abelha recm-emergida:
a. Abelhas com peso menor do que 90 mg (<90,0 mg)
b. Abelhas com peso superior ou igual a 90,0 mg ( 90,0 mg)
4) Infestao e Reproduo por Varroa destructor;
5) Incidncia de Asa deformada
6) Estao do ano, divididas em Quente e Chuvosa (QC), entre os meses de
Setembro e Maro, e Fria e Seca (FS), entre os meses de Abril e Agosto.
3.4.3. Morfometria
3.4.3.1. Retirada das asas, montagem das lminas e captura das imagens.
As asas estudadas foram obtidas de trs colmeias de AHB e trs colmeias de

IHB, conforme descrito no item 3.4 e 3.4.1, e seguiram a metodologia descrita nos
mesmos itens a fim de se obter os dados quanto infestao e reproduo do caro
Varroa destructor, da presena de asa enrolada, largura e profundidade d clula de
cria.
O par de asas direito de cada abelha foi retirado com o auxlio de uma
pina (Figura 19A), estas asas foram colocadas em um recipiente com um pouco de
gua (Figura 19B) e em seguida montadas (Figura 19C,D) entre lmina de microscopia
lapidada de tamanho 26 x 76 mm de espessura entre 1,0 e 1,2 mm, e lamnula de
microscopia 24 x 6,0 mm, espessura entre 0,13 e 0,16 mm (Figura19E). Em cada lmina
foram colocadas cinco pares de asas, sendo que a asas anteriores ficaram acima das
posteriores (Figura 19F). Para fixar a lamnula a lmina foi utilizada base incolor de
manicure (Figura 19E). A imagem de cada asa anterior foi capturada por uma cmera
digital Leica DFC280, acoplada a um estereomicroscpio Leica MZ75 (Figura 20), e
Material e Mtodos
40
registradas com o uso do Leica Software IM50, sendo estas imagens guardadas
digitalmente em um banco de dados. Foram analisados 1135 indivduos (Tabela 1).
Figura 19. Montagem das asas superiores de abelhas operrias recm-emergidas direitas em laminas de
vidro. A) Retirada do par de asas direito, com uma pina. B) Asas colocadas em uma placa de petri com
gua, para no ressecar. C) Asa direita superior e D) Inferior, colocada na lamina. E) Foi passada base
incolor nas laterais da lamina F) Sob esta lamina foi colocada uma lamnula, fixada com a base incolor.
Material e Mtodos
41
Figura 20. Equipamento para aquisio de imagens de asas superiores direitas de abelhas operrias de
Apis mellifera recm-emergidas composto de uma Cmera digital Leica DFC 280, acoplada a um
estereomicroscpio Leica MZ75.
3.4.3.2 Morfometria Geomtrica

Atravs do software tpsUtil verso 1.38 (Rohlf, 2006) foi criado um nico
arquivo de imagens com todos as asas do estudo, este arquivo tem a extenso .tps. Sobre
estas imagens, utilizando-se do software tpsDig2 verso 1.4 (Rohlf, 2004a), foram
tomadas as coordenas posicionais de cada um dos 19 landmarks ou pontos anatmicos
nas interseces das veias alares das asas anteriores sobre um plano cartesiano (Figura
21).
De acordo com a metodologia de Procrustes as imagens foram alinhadas, e
assim todos os indivduos foram escalonados para um tamanho uniforme, sobrepostos
com base nos centroides das asas e rotacionados de modo que a distncia entre os
landmarks fosse a menor possvel.
Material e Mtodos
42
Figura 11. Pontos anatmicos ou landmarks marcados atravs do software tpsDig2 e numerados de 1 a
19.
Para estas anlises, o parmetro foi utilizado como zero e assim, o

mesmo peso foi dado a todas as medidas de Deformaes relativas (relative warps), ou
seja, foi dada igual importncia s Deformaes parciais (partial warps), a todas as
escalas espaciais, sendo esta a melhor opo para estudos exploratrios (Rohlf &
Marcus, 1993). Todas as anlises para obteno dos valores de deformaes foram
feitas por meio do software tpsRelw verso 1.42 (Rohlf, 2004b). Estes valores geraram
um banco de dados que foi transformado em uma planilha atravs do software
GeraCSV. Estes dados foram analisados estatisticamente pelo Software Statistica 8.0.
3.4.3.3 Morfometria tradicional
Para o estudo da morfometria tradicional, a partir das imagens das asas

conforme descrito acima, foi utilizado o software SigmaScan Pro 5.0 (SPSS Inc.,
Chicago, IL)- mtodo utilizado no laboratrio do Dr. Ronaldo Zucchi (Issa et al.,2004),
para medir trs caracteres lineares: o comprimento da asa anterior (CAA), largura da asa
anterior (LAA) e o comprimento da clula radial (CCR) (Figura 22). Os dados
morfomtricos, separados por abelha e por carter medido, foram organizados em
planilhas geradas pelo software SigmaScan Pro 5.0, e transferidas para o software
Statistica 8.0 para anlise estatstica.
Material e Mtodos
43
LCA
CCA
Figura 22. Medidas de morfometria tradicional de asa superior direita de operrias de Apis mellifera
recm-emergidas. Comprimento da Asa (CCA), Largura da Asa (LCA) e Comprimento da clula radial
(CCR).
3.5. Anlise estatstica

Para os resultados dos experimentos comparativos para Longevidade,
Infestao e Asa enrolada, foi utilizado o software SigmaStat for Windows verso 3.5,
para os clculos estatsticos atravs da comparao das mdias, pelo teste de
significncia , teste t se o teste de normalidade for normal , ou ento o Man-Whitney se
o teste de normalidade no fosse normal.
Os dados morfomtricos de Comprimento da Asa (CCA), Largura da Asa
(LCA) e Comprimento da Clula Radial (CCR), obtidos atravs de anlise de
Morfometria Tradicional, tiveram suas mdias e desvios padres calculados no software
SigmaStat 3.5, atravs do teste Descriptive Statistics, e posteriormente foram
correlacionados com as variveis: Grupo de abelhas, Largura da clula de cria do favo,
Profundidade da Clula de Cria do Favo, Peso da Abelha ao nascer e Quantidade de
Material e Mtodos
Varroas. Estas anlises foram realizadas via software SigmaStat 3.5 ; teste
44
for
Windows verso 3.5, atravs da Correlao de Spearman. Para comparao das mdias
utilizamos o teste t (com distribuio normal) ou o Mann-Whitney (sem distribuio
normal).
Para anlise da Morfometria Geomtrica, foi utilizado o software Statistica
verso 8.0, para isto foi feita uma anlise de componentes principais.
4.0 Resultados e Discusso

__________________________________________________________________________________________________________
Resultados e Discusso
46
4.1 Longevidade
A longevidade mdia de todas as abelhas operrias analisadas, independente da

infestao pelo caro Varroa destructor, poca do ano, largura e profundidade da clula
do favo, foi significativamente maior em operrias provenientes de colmeias com
rainhas italianas fecundadas com zango Africanizado (IHB) do que nas operrias
provenientes de colmeias com rainhas Africanizadas fecundadas naturalmente no ar
com zango Africanizado (AHB), (Figura 23; Mann-Whitney U Statistic= 5326780,0;
p<0,001). Estes dados corroboram trabalhos publicados anteriormente, em que EHB
tem longevidade maior do que AHB (De Jong & De Jong, 1983; Kovac & Crailsheim,
1987,1988).
35
30
25
Dias
20
15
28,8 6,7
26,8 4,1
10
5
0
IHB
AHB
Figura 23. Longevidade mdia de operrias de Apis mellifera provenientes de colnias de abelhas com
rainhas Africanizadas (AHB) e italianas hbridas (IHB) coletadas entre Dezembro de 2007 e Dezembro de
2009.
Abelhas operrias IHB tiveram uma longevidade maior do que AHB, quando
criadas em clulas de favo menores do que 5,0 mm (FP) e tambm em clulas de favo
maiores do que 5,0 mm (FG) (Figura 24). AHB criadas em clulas grandes tiveram uma
maior longevidade do que as que foram criadas em clulas pequenas (Figura 24; Mann-
Resultados e Discusses
47
Whitney U Statistic= 598735,5; P = <0,001). A mesma tendncia foi encontrada nas

IHB (Figura 24; Mann-Whitney U Statistic= 1261844,5; P = <0,001).
As comparaes entre AHB FG e IHB FG (Mann-Whitney U Statistic=
1008109,5) e AHB FP e IHB FP (Mann-Whitney U Statistic= 830899,5) foram
significantes (P = <0,001), indicando assim que a largura da clula em que a abelha
nasce influncia a Longevidade da abelha. (Figura 24).
35,0
30,0
30,0 7,3
25,0
27,0 5,7
26,2 4,0
27,9 4,1
Dias
20,0
AHB
15,0
IHB
10,0
5,0
0,0
FP
FG
Figura 24. Efeito da largura da clula do favo (FP: clula menor que 5,00 mm; FG: clula maior ou igual
do que 5,00 mm) sobre a longevidade mdia de operrias de Apis mellifera provenientes de colnias de
abelhas com rainhas Africanizadas (AHB) e italianas hbridas (IHB) coletadas entre Dezembro de 2007 e
Dezembro de 2009.
O caro parasita Varroa destructor reduz significativamente a longevidade da

abelha Apis mellifera. De Jong & De Jong (1983), encontraram um queda de 27,6 para
13,6 dias de longevidade em AHB infestadas pelo caro. Em nossos experimentos, a
longevidade mdia foi influenciada pela infestao com o caro. Operrias de IHB
apresentaram uma diminuio significativa (Mann-Whitney U Statistic= 852547,5; P =
<0,001) quando comparadas abelhas com e sem varroa, ou seja, a longevidade mdia
reduziu de 30,8 4,2 dias para 14,4 2,1 dias quando infestadas, o equivalente a uma
reduo de 53,2 % na longevidade. Nas AHB, esta diminuio na longevidade tambm
foi significativa (Mann-Whitney U Statistic= 215188,0; P = <0,001), de 27,23,3 dias
48
para 13,22,3 dias, em abelhas com e sem varroa, respectivamente, o equivalente a uma
reduo de 51,5 % na longevidade. De acordo com De Jong et. al. (1982a), as abelhas
recm-emergidas que se desenvolveram em clulas com caros (de 0 a 8 caros/clula)
tiveram uma reduo de peso de 6,3% a 25%, respectivamente, quando comparadas
com as abelhas no infestadas. Quando comparados os tipos de abelhas, a diferena
entre longevidade de AHB e IHB foi significativa tanto para as abelhas infestadas
(Mann-Whitney U Statistic= 198453,0; P = <0,001) como para as sem presena de
varroa (Mann-Whitney U Statistic= 925330,0; P = <0,001) (Figura 25).
35
30
25
30,84,2
27,23,3
20
AHB
15
IHB
13,22,3
10
14,42,1
5
0
Com varroa
Sem varroa
Figura 25. Longevidade mdia de abelhas Apis mellifera com rainhas Africanizadas(AHB) e italianas
hbridas(IHB) desenvolvidas em clulas com e sem a presena do caro parasita Varroa destructor,
coletadas entre Dezembro de 2007 e Dezembro de 2009.
Os dados demonstrados na Tabela 2 so corroborados quando comparamos as

abelhas com e sem a presena de varroa com os dois tipos de tamanho da clula do favo
(Figura10). Abelhas parasitadas pelo caro tm a menor longevidade quando nascem em
clulas com tamanho inferior a 5,00 mm (FP), quando comparadas com abelhas
operrias desenvolvidas em clulas com largura maior ou igual a 5,00 mm (FG).
49
Tabela 2. Longevidade mdia, em dias, de operrias de abelhas Africanizadas (AHB) e operrias hbridas
filhas de rainha italiana fecundada na natureza (IHB), e desenvolvida em clulas de cria com largura menor
do que 5,00 mm (FP) e maior ou igual a 5,00 mm (FG), na presena ou no do caro parasita Varroa
destructor.
AHB FG
AHB FP
IHB FG
IHB FP
Com varroa
28,3 - 3,2
26,6 3,3
14,2 2,0
14,2 2,0
Sem Varroa
13,3 2,5
14,6 2,2
32,7 4,0
28,6 3,4
A exceo da comparao entre AHB FG com varroa e com AHB FP com

varroa (Mann-Whitney U Statistic =796,5; P = 0,713), as demais comparaes
apresentaram diferenas significativas entre os grupos (Mann-Whitney U Statistic):
AHB FG com varroa x IHB FG com varroa = 4455,5;
P = <0,001
AHB FG sem varroa x AHB FP sem varroa = 578459,0; P = <0,001;

AHB FG sem varroa x IHB FG sem varroa = 1056478,5; P = <0,001;
AHB FP com varroa x AHB FP sem varroa = 83502,0; P = <0,001;
AHB FP com varroa x IHB FP com varroa = 4612,0; P = <0,001;
AHB FP sem varroa x IHB FP sem varroa = 648335,5; P = <0,001;
IHB FG com varroa x IHB FG sem varroa =2 60474,0; P = <0,001;
IHB FG com varroa x IHB FP com varroa = 16572,0 ; P = 0,013;
IHB FG sem varroa x IHB FP sem varroa = 1240017,5; P = <0,001 e
IHB FP com varroa x IHB FP sem varoa = 168869,0; P = <0,001
Fatores ambientais influenciam na longevidade de Apis mellifera (Lints, 1981;

Eischen et al, 1982; Couto & Nogueira-Couto, 1990). E analisando longevidade
tambm sob o prisma da estao climtica (Figura 26) os resultados apontam para uma
maior longevidade na estao Quente e Chuvosa, tanto quando comparamos os tipos de
abelhas (AHB QC: 27,1 +/- 4,0 dias; AHB FS: 26,4 +/- 4,1 dias; IHB QC: 30,2 +/- 5,9
dias e IHB FS: 27,2 +/- 7,2 dias) ou quando comparamos a abelha nas duas estaes.
As diferenas foram estatisticamente significantes entre todos os grupos (MannWhitney U Statistic/P; AHB QC x AHB FS = 1111278,5/P = <0,001; AHB QC x IHB
QC=1615514,5/P = <0,001; AHB FS x IHB FS=1071010,0/P = <0,001; IHB QC x IHB
FS= 1225199,0/P = <0,001). Sakagami e Fukuda (1968) verificaram que as abelhas
50
emergidas nos meses de intensa atividade de coleta de alimento viveram de 28,3 a 32,4
dias, enquanto que aquelas nascidas no inverno sobreviveram, em mdia, 154,1 dias;
este experimento foi realizado no Japo, ou seja, um clima temperado. Em nosso estudo,
como em Southwick et al. (1990) que trabalhou com AHB, as abelhas tiveram uma
queda na longevidade no perodo compreendido entre a estao climtica Fria e Seca.
Segundo estes autores a reduo da longevidade no inverno, seria devido a uma elevada
taxa metablica para a manuteno da temperatura interna da colmeia.
35
30
25
30,25,9
27,14,0
27,27,2
26,44,1
Dias
20
QC
15
FS
10
5
0
AHB
IHB
Figura 26. Longevidade mdia entre operrias de abelhas Africanizadas (AHB) e de italianas hbridas
(IHB) que nasceram na estao Quente e Chuvosa (QC), entre Setembro e Maro, e a estao Fria e Seca
(FS), entre Abril e Agosto, coletadas entre Dezembro de 2007 e Dezembro de 2009.
Associamos a varivel tamanho da clula de cria (FG e FP) com a varivel

Estao (QC e FS) e conseguimos valores que corroboram com os dados apresentados
at aqui (Figura 27). No foi significativa a comparao entre AHB FG QC e AHB FG
FS (Mann-Whitney U Statistic= 126766; P = 0,650. Foram significantes as comparaes
entre AHB FG QC e AHB FP QC (Mann-Whitney U Statistic= 194039,0; P = <0,001),
entre AHB FG QC e IHB FG QC (Mann-Whitney U Statistic= 332391,5; P =
<0,001),entre AHB FG FS e AHB FP FS (Mann-Whitney U Statistic= 118891,5; P =
<0,001), entre AHB FP QC e AHB FP FS (Mann-Whitney U Statistic= 490081,0; P =
<0,001), entre AHB FP QC e IHB FP QC (Mann-Whitney U Statistic= 223354,0; P =
<0,001), entre AHB FP FS e IHB PF FS (Mann-Whitney U Statistic= 214316,5; P =
<0,001) , entre IHB FG QC e IHB FG FS (Mann-Whitney U Statistic= 342302,5; P =
51
<0,001), entre IHB FG QC e IHB FP QC (Mann-Whitney U Statistic= 424838,0; P =

<0,001),entre IHB FP QC e IHB FP FS (Mann-Whitney U Statistic= 184813,50 P =
<0,001).
26,26,2
28,14,4
28,38,0
26,74,0
27,84,2
20,0
25,53,7
Dias
25,0
27,93,9
30,0
31,86,3
35,0
QC
15,0
FS
10,0
5,0
0,0
FG
FP
AHB
FG
FP
IHB
Figura 27. Longevidade mdia de operrias de Apis mellifera com rainhas Africanizadas (AHB) e
italianas hbridas (IHB), que se desenvolveram em clulas de cria com largura inferior a 5,00 mm (FP) ou
anterior e/ou a 5,00 mm (FG), que emergiram durante a estao Quente e Chuvosa (QC), de Setembro
Maro ou na estao Fria e Seca (FS), entre Abril e Agosto, coletadas entre Dezembro de 2007 e
Dezembro de 2009.
52
Tabela 3. Longevidade mdia entre operrias de Apis mellifera com rainhas Africanizadas (AHB) e
italianas hbridas (IHB), que desenvolveram em clulas de cria com largura menor do que 5,00 mm (FP)
ou clulas de cria com largura maior ou igual a 5,00 mm (FG), com e sem a presena de varroa na
presena ou no de varroa, que emergiram na estao Quente e Chuvosa ( QC), entre os meses de
Setembro e Maro, ou na estao Fria e Seca(FS), entre os meses de Abril e Agosto, e coletadas entre
Dezembro
de
2007
Dezembro
de
2009.
Tambm inserimos outra varivel: a presena de varroa (Tabela 3). Em todos os

casos confirmam que IHB tem maior longevidade do que AHB, que abelhas nascidas
em FG vivem mais do que as de FP, que abelhas nascidas entre Setembro de Maro
(QC) tambm tm maior longevidade e que a varroa influencia na diminuio da
longevidade.
Associao entre um ou mais destes grupos tambm confirmam a
diminuio da longevidade. A exceo da comparao entre AHB QC com varroa e

AHB FS com varroa (p= 0,992), as outras comparaes so estatisticamente
significantes (Tabela 4).
53
Tabela 4. Significncia estatstica entre comparaes da longevidade de abelhas operrias de Apis

mellifera
com rainhas Africanizadas (AHB) e italianas hbridas (IHB), que emergiram durante as
estaes Quente e Chuvosa (QC), entre Setembro de Maro, e Fria e Seca (FS), entre Abril e Agosto, com
e sem a presena varroa, e coletadas entre Dezembro de 2007 e Dezembro de 2009.(Mann-WhitneyTest).
Se P 0,05 a diferena significativa
Tambm analisamos o efeito que a profundidade da clula de cria do favo tem

sobre a longevidade (Figura 28) da clula do favo. Abelhas que se desenvolvem em
clulas com profundidade maior ou igual a 12 mm (12 mm) tem uma longevidade
maior do que as que se desenvolveram em clulas menores do que 12 mm (<12 mm),
sendo que esta diferena estatisticamente significativa para todos os grupos ( AHB
<.12 e AHB 12= Mann-Whitney U Statistic= 699134,0; P = 0,020; AHB <12 e IHB <
12=Mann-Whitney U Statistic= 1034251,5; p<0,001; AHB 12 e IHB 12 MannWhitney U Statistic= 515823,5;p<0,001 e IHB < 12 e IHB 12 Mann-Whitney U
Statistic= 1053408,0; P = 0,006).
54
35
30
25
26,73,5
28,27,1
29,36,3
26,94,1
Dias
20
AHB
15
IHB
10
5
0
< 12 mm
> 12 mm
italianas hbridas (IHB) que se desenvolveram em clulas com profundidade menor do que 12 mm ( <12
mm) e maior ou igual a 12 mm (12 mm), e coletadas entre Dezembro de 2007 e Dezembro de 2009.
Quando inserimos a componente estao na anlise, observa-se que abelhas que

se desenvolveram em clulas com profundidade menor do que 12,0 mm vivem mais
(Figura 29). Em todos os casos as comparaes so estatisticamente significantes
(Mann-Whitney U Statistic) com P = 0,004 para AHB <12 QC e AHB <12 FS e P =
<0,001, para os demais grupos).
55
30,85,9
26,88,1
29,55,8
27,83,8
26,88,1
20
25,63,4
Dias
25
27,04,0
30
27,56,2
35
QC
15
FS
10
5
0
< 12 mm
12 mm
AHB
<12 mm
12 mm
IHB
italianas hbridas (IHB) que se desenvolveram em clulas com profundidade menor do que 12 mm (<12
mm) e maior ou igual a 12 mm (12 mm), emergidas na estao Quente e Chuvosa (QC), entre Setembro
e Maro, e na estao Fria e Seca (FS), entre Abril e Agosto, coletadas entre Dezembro de 2007 e
Dezembro de 2009.
Quando associamos a presena do caro Varroa destructor com a profundidade

da clula de cria, a longevidade nos grupos com varroa e que se desenvolveram em
clulas com profundiade menor do que 12,0 mm foram os com menor longevidade (
Figura 30). Exceto quando comparamos AHB <12 mm com varroa e AHB 12 mm com
varroa (Mann-Whitney U Statistic= 616,500; P = 0,495), IHB < 12 com varroa e
IHB12 com varroa (Mann-Whitney U Statistic= 13953,500; P = 0,524). IHB < 12 com
varroa e IHB 12com varroa (Mann-Whitney U Statistic= 766673,000; P = 0,798). Nos
outros grupos as diferenas foram estatisticamente significantes (Mann-Whitney U
Statistic) : AHB < 12 sem varroa e AHB 12 mm sem varroa ( P = 0,018), AHB 12
com varroa e IHB 12 com varroa (P = 0,004), as demais comparaes (P = <0,001).
56
Dias
20
30,74,3
25
27,03,0
27,33,5
30
30,94,2
35
AHB
IHB
14,32,2
13,11,6
14,62,0
10
13,32,5
15
0
Com varroa
< 12 mm
Sem varroa
Com Varroa
Sem varroa
12 mm
italianas hbridas (IHB) que se desenvolveram em clulas com profundidade menor do que 12 mm ( <12
mm) e maior ou igual a 12 mm (12 mm), com ou sem a presena do caro parasita Varroa destructor,
coletadas entre Dezembro de 2007 e Dezembro de 2009.
Abelhas operrias que emergiram com peso maior do que 90,0 mg apresentaram
maior longevidade do que as que emergiram com peso menor do que 90,0 mg (Figura
31). Quando comparamos abelhas operrias de AHB e IHB que emergem com peso
menor do que 90,0 mg (< 90 mg) e maior ou igual a 90,0 mg ( 90,0 mg) observamos
que existe diferena estatstica (Mann-Whitney U Statistic) entre AHB < 90,0 mg e
AHB 90,0 mg (P = <0,001), entre AHB 90,0 mg e IHB 90,0 mg (P = <0,001) e
entre IHB < 90,0 mg e IHB 90,0 mg (P = <0,001), mas no existe diferena estatstica
quando comparamos AHB< 90 mg com IHB < 90 mg (P = 0,816).
Quando comparamos o peso da operria recm-emergida com a presena do

caro Varroa destructor fica mais claro o quanto estes fatores podem influenciar a
longevidade de Apis mellifera. (Figura 32). A comparao entre os grupos, a exceo
entre AHB < 90 mg com varroa e IHB < 90 mg com varroa, foi significante (Tabela 5).
57
35
27,13,6
20,68,4
Dias
15
21,67,0
25
20
29,36,2
30
< 90 mg
90 mg
10
5
0
AHB
IHB
italianas hbridas (IHB) que emergiram com peso menor do que 90,0 mg (< 90,0 mg) ou peso maior ou
igual a 90,0 mg ( 90,0 mg), coletadas entre Dezembro de 2007 e Dezembro de 2009.
Tabela 5. Significncia estatstica entre grupos de operrias de Apis mellifera com rainha Africanizada
(AHB) e italiana hbrida (IHB), que emergiram com peso menor do que 90,0 mg(< 90,0 mg) ou peso maior
ou igual a 90,0 mg ( 90,0 mg), com e sem varroa, coletadas entre Dezembro de 2007 e Dezembro de
2009. (Mann-Whitney Rank Sum Test).
Grupo 1
Grupo 2
U Statistic
AHB < 90 mg com varroa

AHB < 90 mg sem varroa
AHB 90 mg com varroa
AHB 90 mg sem varroa
IHB < 90 mg com varroa
IHB < 90 mg sem varroa
IHB 90 mg com varroa

AHB 90 mg sem varroa
IHB 90 mg sem varroa
4627,5
476,5
2101
169928,5
2755,5
84765
5515
1490473
6932
15606,5
138985,5
627346
<0,001
=0,006
=0,192
=<0,001
<0,002
<0,003
=0,009
<0,001
<0,001
<0,001
<0,001
<0,001
58
Dias
20
27,33,3
25,54,3
25
27,85,2
30
30,94,2
35
AHB
IHB
14,81,9
14,12,7
12,11,9
10
12,61,7
15
0
com varroa
sem varroa
< 90 mg
com varroa
sem varroa
90 mg
italianas hbridas (IHB) que emergiram com peso menor do que 90,0 mg (< 90,0 mg) ou peso maior ou
igual a 90,0 mg ( 90,0 mg), com e sem varroa, coletadas entre Dezembro de 2007 e Dezembro de 2009.
A presena de asa enrolada em abelhas pode ser um indcio de infestao por

varroa na colmeia (Murilhas, 2002). Alm disto, o sintoma de asa enrolada pode estar
ligado presena do vrus DWV que pode ser transmitido pela prpria varroa (Lanzi et
al., 2006). Abelhas com Asa deformada independente da presena de varroa tem uma
queda na longevidade significativa (Figura 33). A exceo da comparao entre AHB
com Asa deformada e IHB com Asa deformada (Mann-Whitney U Statistic= 931,5; P=
0,914) a comparao entre os grupos apresenta diferenas significativas: AHB com Asa
deformadas e AHB com asa normal (Mann-Whitney U Statistic= 59893,0; P = <0,001),
AHB com Asa normal e IHB com Asa normal, AHB com Asa normal e IHB com Asa
normal (Mann-Whitney U Statistic= 2328835,0; P = <0,001) e IHB com Asa deformada
e IHB com Asa normal (Mann-Whitney U Statistic= 226702,5; P = <0,001).
59
29,36,2
Asa normal
26,93,9
IHB
AHB
13,43,5
Asa deformada
13,12,7
10
15
20
25
30
35
Longevidade (dias)
italianas hbridas (IHB) que emergiram com Asa normal e Asa deformada,coletadas entre Dezembro de
2007 e Dezembro de 2009.
Mas quando comparamos abelhas com Asa deformada com e sem varroa,
observamos que a varroa afeta significativamente esta longevidade (Figura 34). A
abelha mais afetada a que nasceu com Asa deformada e com varroa e a mais longeva
foi a que emergiu com Asa normal e sem varroa, a diferena entre os grupos foi
significativa, a exceo da comparao entre AHB com Asa deformada com varroa e
IHB com Asa deformada com varroa (Tabela 6)
.
De uma maneira geral, podemos afirmar que a Longevidade fortemente
influenciada pela Infestao por varroa, pela presena de Asa enrolada, pelo Peso da
abelha recm-nascida, pela Largura e Longevidade da clula de cria do favo e tambm
pela estao do ano.
60
35
27,33,2
25
20
Sem varroa
14,91,7
12,22,3
14,41,6
10,62,6
10
16,64,2
Com varroa
15
13,52,1
Longevidade(dias)
30,94,0
30
0
Asa normal
Asa deformada
Asa normal
AHB
Asa deformada
IHB
italianas hbridas (IHB) que emergiram com Asa normal e Asa deformada com e sem varroa, coletadas
entre Dezembro de 2007 e Dezembro de 2009.
Tabela 6. Significncia estatstica na comparao das mdias entre grupos de operrias de Apis mellifera
com rainha Africanizada (AHB) e italiana hibrida (IHB), que emergiram com Asa normal (NW) e Asa
deformada (DW) com e sem varroa, coletadas entre Dezembro de 2007 e Dezembro de 2009 MannWhitney Rank Sum Test).
Grupo 1
Grupo 2
U Statistic
AHB NW com varroa

AHB NW com varroa
AHB NW com varroa
AHB NW sem varroa
AHB NW sem varroa
AHB DW com varroa
AHB DW com varroa
AHB DW sem varroa
IHB DW com varroa
IHB DW com varroa
IHB DW sem varroa
AHB NW sem varroa

AHB DW com varroa
IHB NW com varroa
AHB DW sem varroa
IHB DW sem varroa
AHB DW sem varroa
IHB DW com varroa
IHB DW sem varroa
IHB NW sem varroa
IHB DW com varroa
IHB DW sem varroa
192868,5
487
15183
34892,5
1567232,5
15200
335,5
230
694136
14494
57169,5
= <0,001
= <0,001
= <0,001
= <0,001
= <0,001
= <0,001
= 0,099
= 0,016
= <0,001
= <0,001
= <0,001
61
4.2 Infestao
conhecido na literatura que AHB so mais tolerantes infestao por Varroa

destructor do que EHB e seus hbridos (De Jong, 1984; Moretto et al., 1991; Issa et al.,
1998; Medina e Martin, 1999; Issa et al., 2000) A infestao por Varroa destructor,
segue alguns padres, e neste trabalho analisamos alguns deles, tendo em vista
demonstrar fatores que influenciam nesta infestao. As diferenas de infestao entre
os dois grupos de abelhas (AHB e IHB) so estatisticamente significantes (MannWhitney U Statistic= 608,000; P<0,001), sendo as IHB mais infestadas (Figura 35). A
infestao dentre os grupos de abelhas, durante os quatro anos de coleta, se manteve
com pouca variao (Figura 36), e a diferena entre as abelhas do mesmo grupo no foi
significativa (Mann-Whitney Rank Sum Test): AHB 2006 e AHB 2007 (P = 0,435),
AHB 2006 e AHB 2008 (P = 0,288), AHB 2006 e AHB 2009 (P = 0,098), AHB 2007 e
AHB 2008 (P = 0,729), AHB 2007 e AHB 2009 (P = 0,507), AHB 2008 e AHB 2009 (P
= 0,751), IHB 2006 e IHB 2007 (P = 0,341), IHB 2006 e IHB 2008 (P = 0,429), IHB
2006 e IHB 2009 (P = 0,276), IHB 2007 e IHB 2008 (P = 0,329), IHB 2007 e IHB 2009
(P = 0,127) e entre IHB 2008 e IHB 2009 (P = 0,733). Entretanto, quando comparamos
a taxa de infestao entre AHB e IHB, a diferena entre os grupos foi significativa
(Mann-Whitney Rank Sum Test): AHB 2006 e IHB 2006 (P = 0,011), AHB 2007 e IHB
2007 (P = 0,032), AHB 2008 e IHB 2008 (P = 0,049), AHB 2009 e IHB 2009 (P =
0,013). Buriolla et al. (1984), observaram infestaes maiores nas crnicas do que nas
AHB. Moretto (1988) demonstra em seu trabalho uma predileo do caro por colnias
de Apis mellifera com linhagem italiana. Issa et al. (2000) e Issa & De Jong (2002),
compararam africanizao e infestao por varroa em apirios selecionados entre o
paralelo 30-35S (Rio Grande do Sul, Uruguai e Argentina), uma zona de transio
climtica e onde ocorrem naturalmente AHB e EHB sendo este, segundo Kerr et al.
(1982), o limite sul de migrao de AHB; foram constatados ndices menores de
infestao nos apirios prximos ao paralelo 30S, onde h uma maior populao de
AHB. Guerra et al.(1984), observaram que Apis mellifera ligustica teve uma variao
de 12,50 %, a 85,71 % quanto a capacidade de remoo das clulas de operrias,
infestadas com Varroa destructor. E no hbrido entre Apis mellifera ligustica x Apis
mellifera scutellata esta remoo variou de 0% a 55%, indicando que nas duas
populaes existiu variao e que o hbrido apresentou maior capacidade de remoo.
62
12,0
Infestao (%)
10,0
10,43,2
8,0
7,82,8
6,0
4,0
2,0
0,0
AHB
IHB
Figura 35. Taxa de Infestao por Varroa destructor em operrias de abelhas Africanizadas (AHB) e
italianas Hbridas. (IHB), coletadas entre Janeiro de 2006 e Dezembro de 2009.
8,51,7
10,93,0
8,23,3
9,44,0
10,02,6
7,83,0
6,83,0
Taxa de infestao (%)
10
8
11,33,0
12
AHB
IHB
4
2
0
2006
2007
2008
2009
Figura 36. Taxa de Infestao por varroa em operrias de abelhas Africanizadas (AHB) e italianas
hbridas. (IHB), coletadas entre Janeiro de 2006 e Dezembro de 2009, comparadas ano a ano.
Quando a comparamos sob a tica das estaes (Figura 37), existe uma maior
infestao na estao Fria e Seca (FS), sendo estatisticamente significante para a
maioria dos casos, exceto quando comparamos AHB QC e IHB QC (Mann-Whitney U
Statistic= 283,5; P = 0,240), todos os outros grupos, neste caso, apresentam diferena
63
estatstica significante: AHB QC e AHB FS ( test t; p<0,001), AHB FS e IHB FS (test t;

P = 0,038 ) e IHB QC e IHB FS(teste t ; P<0,001). Estes resultados so condizentes com
os apresentados por Pegoraro et al (2000), que encontraram maiores infestaes em
abelhas que emergiam nos meses frios e de pouca disponibilidade alimentar e que
estariam inseridos entre maio e setembro. Nogueira-Couto (1991) afirma que quando se
reduz a disponibilidade de recursos alimentares, h uma diminuio no nmero de crias
e um aumento na infestao de varroa. Turcatto et al. (no prelo), analisando infestao
por varroa em abelhas na regio de Franca, Estado de So Paulo, sugerem que essas
abelhas reagiram ao aumento da infestao que ocorre no outono/inverno melhor do que
as de outras localidades, sendo este um apirio com disponibilidade de alimento na
natureza (mata de cerrado e cana-de-acar). O inverno na regio de Ribeiro Preto,
apesar de no ser rigoroso, com temperaturas mnima mdia em torno de 13C e
temperatura mxima mdia em torno de 25C, apresenta neste perodo baixa florada e
diminuio de recursos alimentares.
12,82,7
14,0
11,02,6
10,0
6,0
8,42,0
8,0
7,61,7
12,0
QC
FS
4,0
2,0
0,0
AHB
IHB
Figura 37. Taxa de Infestao por varroa em operrias de abelhas Africanizadas (AHB) e italianas
hbridas. (IHB), que emergiram na estao Quente e Chuvosa(QC) , entre Setembro e Maro, e na
estao Fria e Seca (FS), entre Abril e Agosto, coletadas entre Janeiro de 2006 e Dezembro de 2009.
Analisando a Estao do ano, podemos observar a influncia que ela exerce

sobre a infestao (Figura 37). AHB tem um aumento de 44,7 % na taxa de infestao
64
da estao QC para a estao FS. Entre as IHB Estao QC para a FS, observa-se um
aumento de 52,3 %. Quando analisamos o grfico da Figura 38, percebe-se que ao longo
dos quatro anos de coleta os meses de Estao Fria e Seca (FS), , entre Abril e
Setembro, sempre apresentaram os maiores ndices de infestao, quando comparados
aos da Estao Quente e Chuvosa (Demarcados no grfico pelo quadrado azul
transparente) (Tabela 7).
65
18,0
16,0
14,0
12,0
10,0
8,0
6,0
4,0
2,0
0,0
IHB
AHB
Resultados e Discusso
18,0
16,0
14,0
12,0
10,0
8,0
6,0
4,0
2,0
0,0
18,0
16,0
14,0
12,0
10,0
8,0
6,0
4,0
2,0
0,0
AHB
IHB
2008
IHB
2007
Taxa de Infestao(%)
2006
AHB
18,0
16,0
14,0
12,0
10,0
8,0
6,0
4,0
2,0
0,0
AHB
IHB
2009
Figura 38. Comparao do ndice de infestao ( Janeiro a Dezembro) por varroa em dois grupo de Apis mellifera com rainhas Africanizadas (AHB) e italianas hbridas
(IHB), de 2006 a 2009.Meses dentro do retangulo azul transparente, representam a estao Fria e Chuvosa e os restante a Quente e mida.
66
Tabela 7. Taxa de infestao (%) por Varroa destructor, de Janeiro a Dezembro, entre abelhas operrias de
Apis mellifera recm-emergidas, provenientes de colnias com rainha Africanizada (AHB) e rainhas
italianas hbridas (IHB), coletadas entre 2006 e 2009.
2006
Janeiro
Fevereiro
Maro
Abril
Maio
Junho
Julho
Agosto
Setembro
Outubro
Novembro
Dezembro
As
2007
2008
2009
AHB
IHB
AHB
IHB
AHB
IHB
AHB
IHB
3,0
4,3
5,4
5,0
7,0
7,7
11,8
11,3
7,8
9,8
5,0
3,4
7,1
8,1
9,0
9,5
12,1
14,5
13,5
11,9
8,7
6,7
11,1
7,5
3,3
6,0
5,0
5,8
11,0
11,0
11,5
11,0
8,4
9,9
4,8
5,5
7,1
5,9
7,1
5,8
13,7
16,1
16,5
12,3
7,9
8,1
6,9
6,0
6,4
3,0
5,7
6,0
11,3
13,1
12,2
8,6
10,8
10,9
5,4
5,0
7,6
6,0
9,5
10,8
13,5
15,6
15,4
10,7
11,3
12,2
9,8
8,0
7,0
7,5
6,8
8,2
9,2
10,5
11,1
10,1
10,5
7,0
7,9
6,3
8,5
7,5
7,9
8,9
13,6
13,4
14,1
14,0
14,3
-
figuras 39
(AHB)
e 40
(IHB)
representam
respectivamente
acompanhamento da infestao por varroa ao longo dos quatro anos de coleta, o

retngulo azul transparente representa os meses relativos de Estao Fria e Seca aonde
observado claramente que a infestao por varroa mantem um padro, com uma maior
incidncia de varroa em operrias que emergem entre os meses de Maio e Outubro (
Tabela 7).
67
18,0
16,0
14,0
12,0
10,0
AHB 2006
8,0
AHB 2007
6,0
AHB 2008
4,0
AHB 2009
2,0
0,0
Figura 39. Taxa de Infestao por varroa, de Janeiro a Dezembro, em operrias de Apis mellifera,
provenientes de colnias com rainhas Africanizadas (AHB), coletadas entre Janeiro de 2006 e Dezembro
de 2009. Em destaque (retngulo azul transparente) representa a estao Fria e Seca.
18,0
16,0
14,0
12,0
10,0
IHB 2006
8,0
IHB 2007
6,0
IHB 2008
4,0
IHB 2009
2,0
0,0
Figura 40. Taxa de Infestao por varroa, de Janeiro a Dezembro, em operrias de Apis mellifera,
provenientes de colnias com rainhas italianas hbridas (IHB), coletadas entre Janeiro de 2006 e
Dezembro de 2009. Em destaque (retngulo azul transparente), representa a estao Fria e Seca.
68
12,82,2
7,71,4
9,81,1
9,53,2
12,94,3
12,44,2
8,51,7
11,22,4
9,22,2
13,22,4
7,00,9
6,81,8
10
7,31,9
12
10,61,5
8,31,5
12,31,9
14
AHB QC
AHB FS
IHB QC
IHB FS
2
0
2006
2007
2008
2009
Figura 41. Comparativo de infestao por varroa em dois grupos de Apis mellifera, sob duas estaes
entre 2006 e 2009 . AHB QC : Africanizada Estao Quente e Chuvosa; AHB FS Africanizada Estao
Fria e Seca; IHB QC: hbrida italiana Estao Quente e Chuvosa; IHB FS: hbrida italiana Estao Fria e
Seca.
A infestao pelo caro parasita Varroa destructor, como dito anteriormente

segue a tendncia de ser maior em meses frios, e mesmo nesta estao sempre as IHB
tiveram uma maior taxa de infestao, sendo que IHB FS foi o grupo mais infestado nos
quatro anos (Figura 41). A diferena entre os grupos foi significativa ( test t) (Tabela 8)
entre os AHB 2006 QC e AHB 2006 FS, AHB 2006 QC e IHB 2006 QC, AHB 2007
QC e AHB 2007 FS, AHB 2008 QC e AHB 2008 FS, AHB 2008 FS e IHB 2008 FS,
AHB 2009 QC e AHB 2009 FS, AHB 2009 QC e IHB 2009 QC, AHB 2009 FS e IHB
2009 FS, IHB 2006 QC e IHB 2006 FS, IHB 2007 QC e IHB 2008 QC, IHB 2008 QC e
IHB 2008 FS, IHB 2008 QC e IHB 2009 QC, IHB 2009 QC e IHB 2009 FS. A
comparao entre os outros grupos no apresentou significncia estatstica ( Tabela 8).
69
Tabela 8. Significncia estatstica na comparao da taxa de infestao por varroa entre os grupos
de abelhas operrias de Apis mellifera, com rainhas Africanizadas (AHB) e italianas hbridas
(IHB), que emergiram na estao Quente e Chuvosa (QC), entre Setembro e Maro, e Frio e Seco
(FS), entre Abril e Agosto, coletadas entre Janeiro de 2006 e Dezembro de 2006. (teste t).
Grupo1
Grupo 2
AHB 2006 QC
AHB 2006 QC
AHB 2006 QC
AHB 2006 QC
AHB 2006 QC
AHB 2006 FS
AHB 2006 FS
AHB 2006 FS
AHB 2006 FS
AHB 2007 QC
AHB 2007 QC
AHB 2007 QC
AHB 2007 QC
AHB 2007 FS
AHB 2007 FS
AHB 2007 FS
AHB 2008 QC
AHB 2008 QC
AHB 2008 QC
AHB 2008 FS
AHB 2008 FS
AHB 2009 QC
AHB 2009 QC
AHB 2009 FS
IHB 2006 QC
IHB 2006 QC
IHB 2006 QC
IHB 2006 QC
IHB 2006 FS
IHB 2006 FS
IHB 2006 FS
IHB 2007 QC
IHB 2007 QC
IHB 2007 QC
IHB 2007 FS
IHB 2007 FS
IHB 2008 QC
IHB 2008 QC
IHB 2008 FS
AHB 2006 FS
AHB 2007 QC
AHB 2008 QC
AHB 2009 QC
IHB 2006 QC
AHB 2007 FS
AHB 2008 FS
AHB 2009 FS
IHB 2006 FS
AHB 2007 FS
AHB 2008 QC
AHB 2009 QC
IHB 2007 QC
AHB 2008 FS
AHB 2009 FS
IHB 2007 FS
AHB 2008 FS
AHB 2009 QC
IHB 2008 QC
AHB 2009 FS
IHB 2008 FS
AHB 2009 FS
IHB 2009 QC
IHB 2009 FS
IHB 2006 FS
IHB 2007 QC
IHB 2008 QC
IHB 2009 QC
IHB 2007 FS
IHB 2008 FS
IHB 2009 FS
IHB 2007 FS
IHB 2008 QC
IHB 2009 QC
IHB 2008 FS
IHB 2009 FS
IHB 2008 FS
IHB 2009 QC
IHB 2009 FS
-3,04
0,489
1,248
-0,47
-2,249
-0,903
-0,485
0,984
-1,553
-3,178
-1,837
-1,073
-0,231
0,545
1,344
-0,164
-2,242
0,955
-0,652
-0,319
-2,299
-2,686
-2,328
-3,048
-4,053
2,019
-0,91
-0,888
-0,272
-0,674
-0,384
0,659
-2,328
-2,059
-0,161
0,157
-3,012
-2,898
0,294
0,018
0,633
0,236
0,647
0,045
0,393
0,64
0,354
0,159
0,01
0,091
0,304
0,821
0,6
0,216
0,873
0,049
0,358
0,526
0,421
0,04
0,023
0,038
0,015
0,002
0,066
0,376
0,397
0,793
0,519
0,711
0,106
0,038
0,07
0,876
0,841
0,013
0,017
0,777
70
Quando analisamos a taxa de infestao pelo caro parasita Varroa destructor

em operrias AHB e IHB recm-emergidas que se desenvolveram em clulas de cria
com tamanhos diferentes, percebe-se que h uma maior infestao em abelhas que
emergiram de clulas com tamanho igual ou superior a 5,00 mm de largura ( FG) do que
as que nasceram em clulas com tamanho inferior a 5,00 mm de largura (FP) ( Figura
42). A diferena entre os grupos estatisticamente significante: AHB FG e AHB FP
(Mann-Whitney U Statistic= 750,0; P = 0,003), AHB FG e IHB FG (Mann-Whitney U
Statistic= 609; P = <0,001), AHB FP e IHB FP (Mann-Whitney U Statistic= 627,0; P =
<0,001 ), e IHB FG e IHB FP (Mann-Whitney U Statistic= 1449,0; P = <0,001 ). Em
Message e Gonalves (1995), fica clara a preferncia do caro por clulas com largura
maior do que 5,00 mm. Em nosso trabalho, corroborado por este trabalho, observou-se
que o tamanho da clula de cria exerce influncias sobre o grau de infestao. Piccirillo
e De Jong (2003), constataram a preferncia do caro por clula de crias maiores,
provenientes de abelhas crnicas (com largura interna mdia de 5,3 mm) e de italianas
(largura mdia interna de 5,15 mm) ao invs de favos com clulas com largura mdia
de 4,8 mm provenientes de AHB.
14
6,92,6
8,92,6
11,83,8
10
8,73,0
12
AHB
IHB
4
2
0
FG
FP
Figura 42. Taxa de infestao (%) pelo caro parasita Varroa destructor, em operrias recm-emergidas
de Apis mellifera, com rainha Africanizada (AHB) e italiana hbrida (IHB), que se desenvolveram em
clulas de cria com largura inferior a 5,00 mm (FP) e clulas de cria com largura igual ou superior a que
5,00 mm (FG), coletadas entre Janeiro de 2006 e Dezembro de 2009.
71
Quando analisamos a taxa de infestao por Varroa destructor, em operrias de

Apis mellifera, e utilizamos como parmetro de comparao o tamanho da clula de
cria e fizemos este acompanhamento de Janeiro de 2006 a Dezembro de 2009, percebese que a infesto maior nos meses que correspondem a estao FS, em todos os anos,
e que a abelha com maiores taxas de infestao foram IHB FG e as menos i nfestadas
foram AHB FP ( Figura 43). Na comparao entre os grupos significativa a diferena
entre : AHB FP 06 e IHB FG 06 ( teste t t=-3,059; P= 0,006); AHB FP 06 e IHB FP 06
( teste t t= -2,343; P=0,029); AHB FG 08 e IHB FG 08 ( teste t t=-2,136; P= 0,044),
AHB FG 09 e AHB FP 09 ( teste t t= 2,599; P= 0,016), AHB FG 09 e IHB FG 09 ( teste
t t= -2,864; P =0,01); AHB FP 09 e IHB FP 09 (Mann-Whitney U Statistic=24,50;
P=0,039); IHB FG 06 e IHB FP 06 (teste t t=-2,748; P=0,012) e IHB FG 07 e IHB FP
07 (Mann-Whitney U Statistic=76,0; P=0,04).As outras comparaes no foram
estatisticamente significantes (P<0,05).
9,82,4
9,41,9
7,61,5
12,13,7
9,62,3
9,13,3
7,33,4
8,13,2
8,83,5
6,72,5
10,84,8
11,53,1
8,42,3
10
7,63,1
5,92,9
12
12,93,7
14
AHB FG
AHB FP
IHB FG
IHB FP
2
0
2006
2007
2008
2009
Figura 43. Comparao por ano da taxa de infestao (%) pelo caro parasita Varroa destructor, em
operrias de Apis mellifera recm-emergidas, com rainhas Africanizadas (AHB) e italiana hbrida (IHB),
que se desenvolveram em clulas de cria com largura inferior a 5,00 mm (FP) e clulas de cria com
largura igual ou superior a 5,00 mm (FG), coletadas entre Janeiro de 2006 e Dezembro de 2009.
O fator largura de clula de cria associado a estao do ano, indica que as

abelhas mais infestadas so aquelas que se desenvolvem em clulas de cria com largura
maior ou igual a 5,00 mm e que emergiram durante a estao Fria e Seca, e as que
apresentaram as menores taxas foram as que nasceram em cluals de cria com larguar
72
inferior a 5,00 mm e emergiram durante a estao Quente e Chuvosa (Figura 44). Na

comparao entre os grupos, todos apresentaram diferenas signficativas : AHB FG QC
e AHB FG FS (teste t = -5,719 ;P = <0,001), AHB FG QC e AHB FP QC (teste t =
2,725 ; P = 0,009); AHB FG QC e IHB FG QC (Mann-Whitney U Statistic= 115,000;
P=<0,001), AHB FG FS e AHB FP FS (Mann-Whitney U Statistic= 140,0; P = 0,002) ,
AHB FG FS e IHB FG FS (Mann-Whitney U Statistic= 461,0; P = <0,001),AHB FP QC
e AHB FP FS (teste t = -5,506; P = <0,001), AHB FP QC e IHB FP QC (teste t = 3,495; P = 0,001), AHB FP FS e IHB FP FS (Mann-Whitney U Statistic= 434,5; P =
0,003).
16
14,33,3
14
10,42,4
7,21,6
5,22,0
8,81,6
8,52,1
10,72,3
10
6,92,3
12
QC
FS
2
0
FG
FP
AHB
FG
FP
IHB
Figura 44. Comparao por ano da taxa de infestao (%) pelo caro parasita Varroa destructor, em
operrias de Apis mellifera recm-emergidas, com rainhas Africanizadas (AHB) e italiana hbrida (IHB),
que se desenvolveram em clulas de cria com largura inferior a 5,00 mm (FP) e clulas de cria com
largura igual ou superior a que 5,00 mm (FG), que emergiram durante a estao Quente e Seca (QC),
entre Agosto e Maro, e a estao Fria e Seca (FS), entre Abril e Setembro, coletadas entre Janeiro de
2006 e Dezembro de 2009.
No apenas a infestao em si, mas o nmero de caros adultos encontrados

dentro da clula junto a abelha recm-nascida, pode influenciar diversos aspectos na
vida da abelha. Comparamos a reproduo da varroa fmea dentro das clulas e
verificamos uma tendncia clara de aumento no nmero de abelhas recm-nascidas
que possuam mais de 1 varroa , tanto em AHB ( Figura 45) como em IHB ( Figura 46).
No caso de AHB em 2006 relao entre abelhas infestadas com 1 varroa e abelhas com
73
mais de uma varroa ( abelhas com 1 varroa / abelhas com 2 varroas + abelhas com 3 ou
mais varroas) foi de 1,12 , de 0,95 em 2007, de 0,67 em 2008 e de 0,46 em 2009. Em
IHB esta relao foi de 0,75 em 2006, 0,54 em 2007, 0,52 em 2007 e 0,39 em 2009,
indicando um aumento no nmero de varroas adultas viveis por clulas de cria .Este
aumento na quantidade do nmero de varroas por clula pode acarretar inmeros
prejuzos para a abelha recm-nascida. Este aumento pode ser explicado pela mudana
do hapltipo J pelo K da varroa. Este novo hapltipo tem uma maior virulncia e por
isso tem uma maior reproduo e taxa de sobrevivncia dos descendentes da varroa me
(Carneiro et al., 2007)
6,0
5,0
3,8
1
3,0
2,8
2,5
2,7
2
3
1,4
1,8
2,1
2,0
2,4
3,3
1,9
3,0
varroas
3,6
4,0
1,0
0,0
2006
2007
2008
2009
Figura 45. Comparativo da porcentagem da infestao, distribudas de acordo com a quantidade de

varroas adultas encontradas nas clulas de crias de abelhas operrias recm-emergidas com rainhas
Africanizadas, coletadas entre 2006 e 2009.
74
5,0
4,3
4,0
4,3
2,0
3,7
3,2
2,8
1
2
3
2,1
2,5
2,3
3,0
3,3
3,4
3,5
3,5
4,0
4,6
4,5
1,5
1,0
0,5
0,0
2006
2007
2008
2009
Figura 46. Comparativo da porcentagem de infestao, distribudas de acordo com a quantidade de

varroas adultas encontradas nas clulas de crias de abelhas operrias recm-emergidas com rainhas
italianas hbridas, coletadas entre 2006 e 2009.
75
4.3 Asas deformadas (DW)
O sintoma de asa enrolada est ligado a um vrus Deformed Wing Virus (DWV),
que poder ser transmitido pelo caro parasita Varroa destructor, abelha, enquanto ele
suga a sua hemolinfa (Chen et al, 2006).
Em nossos experimentos pode-se observar que abelhas operrias recmemergidas e que possuam varroa, apresentavam em maior numero do sintoma e que
alm da varroa, o tipo de abelha tinha influencia na presena de DW, sendo que, IHB
com varroa foi o grupo com maior taxa de DW (Figura 47). O sucesso reprodutivo da
fmea do caro esta diretamente ligado ao sintoma de DW ( Figura 48), que teve como
em IHB o grupo com a maior taxa de DW, e assim quanto maior numero de varroas
adultas em uma abelha maior a possibilidade dela possuir DW).
As abelhas que
emergiram com mais de 3 varroas adultas foram as que mais apresentaram a

deformidade. Em todos os casos foi significante a correlao entre Quantidade de
varroas adultas na clula de cria da abelha recm-emergida e quantidade destas abelhas
com a Asa deformada (Correlao de Spearman; p<0001)
14
11,91,5
12
Asa deformada(%)
10
8
AHB
6
5,21,2
IHB
4
2
1,50,8
0,7 0,2
0
Sem varroa
Com varroa
Figura 47. Taxa de abelhas operrias de Apis mellifera recm-emergidas com Asa deformada (%)
provenientes de colmeias com rainhas Africanizadas (AHB) e italianas hbridas (IHB) com a presena ou
no do caro parasita Varroa destructor , coletadas entre os anos de 2006 a 2009.
76
35
32,6
30
DW (%)
25
20
15,3
AHB
15
IHB
9,3
10
7,4
4,8
1,5
0,7
2,8
0
0
Varroa
Figura 48. Taxa de abelhas operrias de Apis mellifera recm-emergidas com Asa deformada (DW) (%)
provenientes de colmeias com rainhas Africanizadas (AHB) e italianas hbridas (IHB) de acordo com
nmero de varroas encontradas nas clulas da abelha recm-emergida entre os anos de 2006 a 2009.
Uma explicao para o fato de abelhas possurem asa deformada, mas no ser
encontrada varroa nelas ou na clula de cria (Figura 49) pode estar ligada a transmisso
horizontal do vrus (Chen et al, 2006), aonde zanges infectados com o vrus podem
transmiti-lo para a abelha durante a inseminao.
77
Figura 49. Asa proveniente de operrias de Apis mellifera recm-emergidas e sem a presena do caro
parasita Varroa destructor em seu corpo ou dentro da clula de cria de onde emergiram. A) Abelha que
emergiu com 2 varroas; B) operria que emergiu sem varroa ;C) operria com 4 varroas e D) operria sem
varroa.
78
4,5
3,90,6
Asa enrolada(%)
3,5
3
2,5
AHB
2,000,3
2
IHB
1,5
1,20,2
1
0,5
0,40,1
0
QC
FS
Figura 50. Taxa de Asa deformada (%) encontrada em operrias de Apis mellifera , com rainhas
Africanizadas (AHB) e italianas hbridas (IHB) emergidas na estao Quente e Chuvosa (QC), entre
Agosto e Maro, e na estao Fria e Seca(FS), entre os meses de Abril a Setembro, e coletadas entre os
anos de 2006 a 2009.
45
40
35
ADW (%)
30
0
25
1
20
15
3 ou mais
10
5
0
AHB FS
AHB QC
Hib FS
Hib QC
Figura 51. Taxa de abelhas operrias de Apis mellifera recm-emergidas com Asa deformada (ADW)
(%) provenientes de colmeias com rainhas Africanizadas (AHB) e italianas hbridas (IHB)emergidas na
estao Quente e Chuvosa (QC), entre Agosto e Maro, e na estao Fria e Seca(FS), entre os meses de
Abril a Setembro, de acordo com nmero de varroas encontradas nas clulas da abelha recm-emergida,
entre os anos de 2006 a 2009.
79
Agregando as anlises a varivel estao do ano, os resultados se mostram

constantes, sendo que a presena de asa enrolada mais frequente em IHB e na
Estao Fria e Seca (Figura 50), existe uma correlao positiva entre o nmero de
varroas e o nmero de abelhas com asa enrolada (Figura 51), sendo que existe estas
diferenas so significantes estatisticamente (Correlao de Spearman, P=<0,05) para
todos os grupos.
Ao longo dos 4 anos de coleta a taxa de asa enrolada sempre se mostrou superior
em Hbridas do que em AHB (Figura 52) , sendo que em IHB esta taxa teve um
aumento percentual de 80,0 % de 2006 para 2009 ( 3,0 0,8 %; 1,70,4 %; 2,6 0,5%
e 5,4 +/- 1,1 % respectivamente para 2006 ,2007 ,2008 e 2009). Em AHB houve uma
queda no percentual de abelhas com asa enrolada de 2006 para 2009 de 40,1 % (
2,20,4 %, 1,2 0,3 %, 1,1 0,5 % e 0,90,1 respectivamente para 2006, 2007,2008 e
Asa deformada (%)
2009). A diferena entre os grupos foi estatisticamente significante ( teste t; p<0,001).
6,0
5,4
4,0
3,0
2,0
2,6
2,2
0,0
2006
AHB
1,7
1,2
IHB
IHB
1,1
0,9
2007
AHB
2008
2009
Figura 52. Taxa de Asa deformada (DW) em abelhas operrias de Apis mellifera recm-emergidas, com
rainhas Africanizadas (AHB) e italianas hbridas (IHB),de 2006 a 2009
80
4.4 Morfometria Tradicional

4.4.1. Peso de operrias recm-emergidas
Dentre alguns efeitos que a varroa pode causar a abelha recm-nascida, um deles
a alterao no peso. De acordo com De Jong et. al. (1982b), as abelhas recmemergidas que se desenvolveram em clulas com caros (de 0 a 8 caros/clula)
tiveram uma reduo de peso de 6,3% a 25% respectivamente, quando comparadas
com as abelhas no infestadas. As IHB pesaram mais que AHB (Figura 53), e IHB
nascidas com varroa tm em geral uma diminuio de peso de 11,2 % de seu peso em
relao a ao mesmo grupo sem varroa, em AHB esta diferena de 15,2 % (Figura 54).
Existe uma diferena estatisticamente significativa entre todos os grupos (MannWhitney Rank Sum Test; P< 0,001). Beetsma et. al. (1989) verificaram que as operrias
provenientes de colmeias infestadas, em relao as controle, possuam um menor peso
ao nascer. De acordo com Couto (1987), o peso mdio das operrias recm emergidas
em
colmeias
altamente
infestadas
que
no
receberam
rao
foi
de
92.713.3 mg. Estes trabalhos corroboram nossos resultados, em que a abelha infestada
tem uma diminuio no seu peso.
100,0
97,611,8
95,0
Peso mdio (mg)
93,97,5
90,0
85,0
80,0
75,0
70,0
AHB
IHB
Figura 53. Peso mdio de operrias de Apis mellifera, recm-emergidas, provenientes de colmeias com
rainhas Africanizadas (AHB) e italianas hbridas (IHB), coletadas entre 2006 e 2009.
81
105,0
95,64,9
88,58,4
90,0
85,0
80,0
75,0
AHB
IHB
81,110,9
Peso mdio (mg)
95,0
99,75,9
100,0
70,0
Com varroa
Sem varroa
Figura 54. Peso mdio de operrias de Apis mellifera, recm-emergidas com ou sem varroa, provenientes
de colmeias com rainhas Africanizadas (AHB) e italianas hbridas (IHB), coletadas entre 2006 e 2009.
A clula do favo da cria tambm exerce uma influncia significativa sobre o

peso da abelha recm-emergida, independente se AHB ou IHB (Figura 55 e 56). Nesta
situao a AHB que se desenvolveram em clulas com largura menor do que 5,00 mm
(Figura 55) e com profundidade menor do que 12,00 mm (Figura 56) foram as com
menor peso mdio. Abelhas que se desenvolveram em clulas com largura inferior a
5,00 mm tiveram uma reduo de 3,2 % (93,4 7,2 mg para 94,7 7,9 mg ) para AHB
e 5,3 %
para IHB ( 96,5 6,9 mg para 100,07,3 mg) em relao s que se
desenvolveram em clulas com largura superior ou igual a 5,00 mm, em todos os casos
as diferenas entre os grupos foram significativas (Mann-Whitney Rank Sum Test; P<
0,001). Em relao profundidade, abelhas que se desenvolveram em clulas com
profundidade inferior a 12,00 mm tiveram uma reduo de 0,22 % para AHB ( 93,9
7,3 mg para 96,8 8,9 mg) e 3,2 % para IHB (94,18,0 mg para 98,814,1 mg) no seu
peso mdio, em relao as que se desenvolveram em clulas com profundidade maior
ou igual a 12,00 mm. No foi significante a diferena entre AHB menor do que 12,00
mm de profundidade e IHB menor do que 12,00 mm de profundidade (Mann-Whitney
U Statistic; P = 0,382), as demais comparaes foram estatisticamente significantes
(Mann-Whitney Rank Sum Test; P< 0,001).
82
105,0
96,56,9
94,77,9
90,0
93,47,2
Peso mdio (mg)
95,0
100,07,3
100,0
< 5,00 mm
85,0
5,00 mm
80,0
75,0
70,0
AHB
IHB
rainhas Africanizadas (AHB) e italianas hbridas (IHB), e que se desenvolveram em clulas de cria com
largura menor do que 5,00 mm (<5,00 mm) e maior ou igual a 5,00 mm ( 5,00 mm), coletadas entre
2006 e 2009.
105,0
98,814,1
94,18,0
90,0
93,97,3
Peso mdio (mg)
95,0
96,88,9
100,0
85,0
AHB
IHB
80,0
75,0
70,0
< 12,00 mm
12,0 mm
rainhas Africanizadas (AHB) e italianas hbridas (IHB), e que se desenvolveram em clulas de cria com
profundidade menor do que 12,00 mm (<12,00 mm) e maior ou igual a 12,00 mm ( 12,00 mm),
coletadas entre 2006 e 2009.
O sintoma de Asa deformada caracterstico em abelhas com infestao pelo

caro parasita Varroa destructor. Em nosso, estudo as abelhas operrias que emergiam
com DW, apresentaram queda no peso mdio quando comparadas com abelhas com Asa
83
normal. (Figura 57). Em AHB a reduo foi mais evidente (21,5 %) do que em IHB
(16,8 %)., sendo que as diferenas entre os grupos foram significativas (Mann-Whitney
Rank Sum Test; P< 0,001).
100,0
98,511,1
95,0
Peso mdio (mg)
94,66,1
90,0
AHB
85,0
IHB
81,911,6
80,0
75,0
74,313,2
70,0
DW
NW
Figura 57. Peso mdio de operrias de Apis mellifera, recm-emergidas com Asa deformada (DW) ou
Asa Normal (NW), provenientes de colmeias com rainhas Africanizadas (AHB) e italianas hbridas
(IHB), coletadas entre 2006 e 2009.
Em relao s estaes do ano, a IHB QC foi a abelha com maior peso e AHB FS a de
menor peso (Figura 58). A diferena entre os grupos foi estatisticamente significante
(Mann-Whitney Rank Sum Test; P< 0,001)
84
105,0
98,55,2
95,53,6
90,0
96,34,0
Peso mdio (mg)
95,0
100,14,8
100,0
AHB
85,0
IHB
80,0
75,0
70,0
QC
FS
Figura 58. Peso mdio de operrias de Apis mellifera, recm-emergidas durante a estao Quente e
Chuvosa (QC), entre Setembro e Maro, e estao Fria e Seca (FS), entre Abril e Agosto, provenientes de
colmeias com rainhas Africanizadas (AHB) e italianas hbridas (IHB), coletadas entre 2006 e 2009.
4.4.2 Asas
As asas de operrias recm-emergidas de AHB e de IHB foram medidas em trs

pontos: Comprimento da Asa (CCA), Largura (LCA.) e Comprimento da clula Radial
(CCR). Neste trabalho realizado com 1135 abelhas foi utilizado como grupos
comparativos, o tipo de abelha, a infestao por varroa, a largura e a profundidade da
clula de cria do favo e peso da abelha recm-nascida.
Buco et al. (1987) medindo diversos caracteres morfolgicos encontraram
diferenas entre EHB e abelhas Africanas. Em nosso estudo as IHB apresentaram asas
maiores do que as AHB (Tabela 9) para as trs medidas, e esta diferena significativa
(Mann-Whitney U Statistic= 159182,000; P = <0,001). Quando associamos a presena
do caro parasita Varroa destrutor com as medidas das Asas (Comprimento, Largura e
Comprimento da Clula Radial) de operrias recm-emergidas de Apis mellifera (Figura
59) observou-se que no apresentam diferena estatsticas entre AHB com varroa e
AHB sem varroa (Mann-Whitney U Statistic= 24668,000; P = 0,372), entre IHB com
varroa e IHB sem varroa (Mann-Whitney U Statistic= 27269,500; P = 0,093), j entre
AHB com varroa e IHB com varroa (Mann-Whitney U Statistic= 34168,0; P = <0,001)
e AHB sem varroa e IHB sem varroa (Mann-Whitney U Statistic= 45737,0; P = <0,001)
as diferenas foram estatisticamente significantes.
85
Tabela 9. Mdia e Desvio padro de das medidas de Comprimento, Largura da asa e Comprimento.
da Clula Radial, da asa anterior direita, em operrias recm emergidas , de colmeias com rainhas
Africanizadas (AHB) e italianas hbridas (IHB.)
Tipo abelha
Comprimento da Asa (mm)
Largura da Asa (mm)
Comprimento Radial (mm)
AHB
7,9530,531
2,7490,213
3,0010,211
IHB
8,4680,572
2,9440,316
3,2100,261
8,4220,552
6,000
7,9710,496
5,000
Com varroa
4,000
3,1920,202
3,0010,223
3,0010,223
2,9810,325
2,9120,305
1,000
2,7350,221
2,000
3,2320,204
Sem varroa
3,000
2,7610,205
Medidas da Asa (mm)
7,000
7,9330,569
8,000
8,5230,593
9,000
0,000
AHB
IHB
CCA
AHB
IHB
LCA
AHB
IHB
CCR
Figura 59. Mdia e desvio padro das medidas da asa anterior direita (CCA.= comprimento; LCA.=
Largura; CCR.= comprimento da clula radial), em milmetros, de operrias de Apis mellifera, com
rainhas Africanizadas (AHB) e italianas hbridas (IHB), que emergiram com e sem a presena do caro
parasita Varroa destructor, coletadas entre 2006 e 2008.
No s a infestao total, mas tambm o nmero de varroas em cada clula

exerce influncia sobre o tamanho da asa de operrias recm-emergidas de Apis. O
comprimento da asa superior direita foi maior em abelhas que emergiram sem nenhuma
varroa, enquanto que as abelhas com 3 ou mais varroas foram as que apresentaram as
asas com menores medidas de comprimento (Figura 60). Tambm IHB apresentou asas
maiores no comprimento do que AHB quando comparadas com a mesma quantidade de
varroa. No existe diferena estatstica (Tabela 10) entre AHB 1 varroa com AHB 2
varroas (Mann-Whitney Rank Sum Test) os demais grupos apresentam diferena
significativa (Mann-Whitney Rank Sum Test).
86
Tabela 10. Significncia estatstica na comparao do Comprimento da asa anterior direita de operrias
de Apis mellifera, com rainhas Africanizadas (AHB) e italianas hbridas (IHB), que emergiram com ou
sem a presena do caro parasita Varroa destructor. (Mann-Whitney Rank Sum Test)
Grupo 1
Grupo 2
U Statistic
AHB sem varroa
IHB sem varroa
45737,0
<0,001
AHB sem varroa
AHB com 1 varroa
12198,0
<0,001
AHB sem varroa
AHB com 2 varroas
15435,0
<0,001
AHB sem varroa
AHB com 3 ou mais varroas
16435,0
<0,001
AHB com 1 varroa
IHB com 1 varroa
12145,0
<0,001
AHB com 1 varroa
AHB com 2 varroas
2968,50
0,815
AHB com 1 varroa
12145,0
<0,001
AHB com 2 varroas
IHB com 2 varroas
4652,0
0,038
AHB com 2 varroas
3464,0
0,038
AHB com 3 ou mais varroas IHB com 3 ou mais varroas
3464,0
0,012
IHB sem varroa
IHB com 1 varroa
13727,0
<0,001
IHB sem varroa
IHB com 2 varroas
15080,0
<0,001
IHB sem varroa
IHB com 3 ou mais varroas
19306,0
<0,001
IHB com 1 varroa
IHB com 2 varroas
14036,5
0,019
IHB com 1 varroa
13727,0
<0,001
IHB com 2 varroa
13434,0
<0,001
87
7,600
0
8,0510,564
8,1980,650
7,8260.627
7,800
7,9139,0,432
8,000
7,9570,523
8,200
8.0230,578
Comprimento da asa (mm)
8,400
8,3,720,669
8,5230,593
8,600
1
2
3 ou mais
7,400
AHB
IHB
Figura 60. Mdia e desvio padro do Comprimento da asa anterior direita, em milmetros, de operrias de
Apis mellifera recm-emergidas, com rainhas Africanizadas (AHB) e italianas hbridas (IHB), de acordo
com a quantidade de caros parasitas Varroa destructor encontrados nestas abelhas, coletadas entre 2006
e 2008.
A largura da asa tambm apresenta nas abelhas sem varroa como as que
possuem as maiores asas e as menores asas so das abelhas com 3 ou mais varroas.
Quando comparadas com a quantidade de varroa encontradas nas abelhas recmemergidas, as IHB possuem asas maiores que AHB (Figura 61). Existe diferena
estatstica (Mann-Whitney Rank Sum Test; Tabela 11) entre AHB sem varroa e IHB
sem varroa, AHB sem varroa e IHB com 3 ou mais varroas, AHB com 1 varroa e IHB
com 1 varroa, AHB com 2 varroas e IHB com 2 varroas, AHB com 2 varroas e AHB
com 3 ou mais varroas, IHB sem varroa e IHB com 1 varroa, IHB sem varroa e IHB
com 3 ou mais varroas, IHB com 1 varroa e IHB com 2 varroas, IHB com 1 varroa e
IHB com 3 ou mais varroas. No existe diferena estatstica entre os demais grupos
(Tabela 11).
88
3,500
2,8350,232
2,9130,371
2,9500,308
2,9810,325
2,6970,234
2,7430,203
2,000
2,7550,234
Largura da asa (mm)
2,500
2,7610,205
3,000
0
1
2
1,500
3 ou mais
1,000
500
0
AHB
IHB
Figura 61. Mdia e desvio padro da largura medidas de asas anterior direita, em milmetros, de operrias
de Apis mellifera recm-emergidas, com rainhas Africanizadas (AHB) e italianas hbridas (IHB), de
acordo com a quantidade de caros parasitas Varroa destructor encontrados nestas abelhas, coletadas
entre 2006 e 2008.
Quando comparamos os grupos (tipos de abelha) com a quantidade de varroas

encontradas em operrias de Apis mellifera recm-emergidas, AHB com 3 ou mais
varroas foi o grupo com a menor medida da do comprimento da clula radial e IHB sem
varroa foi o grupo com a maior medida de comprimento da clula radial (Figura 62).
No existe diferena estatstica entre AHB sem varroa e AHB com 1 varroa, AHB sem
varroa e AHB com 2 varroas, AHB com 1 varroa e AHB com 2 varroas, AHB com 2
varroas e AHB com 3 ou mais varroas (Mann-Whitney Rank Sum Test). Os demais
grupos so estatisticamente significantes (Mann-Whitney Rank Sum Test; Tabela 12)
89
Tabela 11. Significncia estatstica na comparao da largura da asa anterior direita de operrias de Apis
mellifera, com rainhas Africanizadas (AHB) e italianas hbridas (IHB), que emergiram com ou sem a
presena do caro parasita Varroa destructor. (Mann-Whitney Rank Sum Test)
Grupo 1
Grupo 2
U Statistic
AHB sem varroa
IHB sem varroa
41238,5
<0,001
AHB sem varroa
AHB com 1 varroa
10921,5
0,512
AHB sem varroa
AHB com 2 varroas
8156,0
0,595
AHB sem varroa
7575,5
0,010
AHB com 1 varroa
IHB com 1 varroa
8091,0
<0,001
AHB com 1 varroa
AHB com 2 varroas
2904,0
0,999
AHB com 1 varroa
2702,0
0,075
AHB com 2 varroas
IHB com 2 varroas
1409,0
0,035
AHB com 2 varroas
2008,5
0,113
2005,0
0,002
IHB sem varroa
IHB com 1 varroa
12025,0
<0,001
IHB sem varroa
IHB com 2 varroas
7835,0
0,490
IHB sem varroa
9112,5
0,025
IHB com 1 varroa
IHB com 2 varroas
4010,0
0,013
IHB com 1 varroa
4723,5
<0,001
IHB com 2 varroa
1467,0
0,561
90
3,400
0
1
2
3 ou mais
2,9560,254
2,800
2,9780,229
2,900
2,9830,212
3,000
3,1590,167
3,2040,245
3,100
3,2320,456
3,2790,232
3,200
3,0010,286
Comprimento clula radial (mm)
3,300
2,700
AHB
IHB
Figura 62. Mdia e desvio padro do comprimento da clula radial da asa anterior direita, em milmetros,
de operrias de Apis mellifera recm-emergidas, com rainhas Africanizadas (AHB) e italianas hbridas
(IHB), de acordo com a quantidade de caros parasitas Varroa destructor encontrados nestas abelhas,
Quando analisado o tamanho da asa sob a perspectiva do tamanho da clula de

cria em que as operrias de Apis mellifera se desenvolveram, fica claro que as abelhas
nascem em favos maiores do que 5,00 mm de largura (Figura 63) e maiores do que
12,00 mm de profundidade (Figura 64) so as que possuem as maiores asas tanto no
CCA, LCA e CCR tanto para AHB como para IHB. A diferena da mdia entre os
grupos, quando comparados quanto largura do tamanho da clula de cria,
estatisticamente significante para: IHB < 5,00 mm e IHB 5,00 mm (Mann-Whitney U
Statistic= 19773,5; P = <0,001), IHB < 5,00 mm e AHB > 5,00 mm (Mann-Whitney U
Statistic= 19763,000; P = <0,001), IHB 5,00 mm e AHB 5,00 mm (Mann-Whitney
U Statistic= 12954,0; P = <0,001) e AHB < 5,00 mm e AHB 5,00 mm (MannWhitney U Statistic= 13351,00; P = 0,002). Quando comparados os grupos quanto a
profundidade da clula de cria so estatisticamente significantes : IHB < 12,00 mm e
IHB 12,00 (Mann-Whitney U Statistic= 20615,0; P= <0,001), IHB < 12,00 mm e
AHB < 12,00 mm (Mann-Whitney U Statistic= 105968,0; P = <0,001) e AHB < 12,00
mm e AHB 12,00 (Mann-Whitney U Statistic= 14868,0; P = 0,029). A diferena
entre IHB 12,00 e AHB 12,00 no foi estatisticamente significante (Mann-Whitney
U Statistic= 3557,000; P = 0,969). Piccirillo (2001), comparando AHB e IHB em favos
com medidas diferentes, encontrou resultados em que as IHB apresentam asas com
91
maiores medidas do que AHB, principalmente quando se desenvolviam em clulas de

cria com tamanho acima de 5,00 mm.
Tabela 12. Significncia estatstica na comparao do Comprimento da clula radial da asa anterior
direita de operrias de Apis mellifera, com rainhas Africanizadas (AHB) e italianas hbridas (IHB), que
emergiram com ou sem a presena do caro parasita Varroa destructor. (Mann-Whitney Rank Sum Test)
Grupo 1
Grupo 2
U Statistic
AHB sem varroa
IHB sem varroa
46716,0
<0,001
AHB sem varroa
AHB com 1 varroa
10292,0
0,857
AHB sem varroa
AHB com 2 varroas
7809,0
0,985
AHB sem varroa
7360,0
0,028
AHB com 1 varroa
IHB com 1 varroa
8243,0
<0,001
AHB com 1 varroa
AHB com 2 varroas
2947,0
0,877
AHB com 1 varroa
2749,0
0,047
AHB com 2 varroas
IHB com 2 varroas
1086,0
<0,001
AHB com 2 varroas
2037,5
0,082
2239,0
<0,001
IHB sem varroa
IHB com 1 varroa
12243,5
<0,001
IHB sem varroa
IHB com 2 varroas
13145,5
<0,001
IHB sem varroa
13763,3
<0,001
IHB com 1 varroa
IHB com 2 varroas
2799,0
0,040
IHB com 1 varroa
4460,5
<0,001
IHB com 2 varroa
1452,0
0,503
92
10,000
8,6770,612
6,000
8,3180,492
7,000
7,9300,576
5,000
< 5,00 mm
4,000
3,2820,230
3,1590,180
2,9860,284
3,0520,148
2,8550,280
1,000
2,7400,227
2,000
3,0670,322
5,00 mm
3,000
2,7800,153
Medidas da asa (mm)
8,000
8,0310,328
9,000
0,000
AHB
IHB
CCA
AHB
IHB
LCA
AHB
IHB
CCR
Figura 63 Mdia e desvio padro das medidas da asa anterior direita (CCA.= comprimento; LCA.=
rainhas Africanizadas (AHB) e italianas hbridas (IHB), que se desenvolveram em clulas com largura
menor do que 5,00 mm (< 5,00 mm) e maior ou igual a 5,00 mm ( 5,00 mm), coletadas entre 2006 e
2008.
93
9,000
8,1480,518
8,5200,565
6,000
7,9480,578
5,000
< 12,00 mm
4,000
3,2300,208
3,0860,192
3,0000,235
3,0030,235
1,000
2,7510,221
2,000
2,8310,262
3,000
2,9620,320
12,00 mm
2,7430,186
Medidas da asa (mm)
7,000
7,9710,343
8,000
0,000
AHB
IHB
CCA
AHB
IHB
LCA
AHB
IHB
CCR
rainhas Africanizadas (AHB) e italianas hbridas (IHB), que se desenvolveram em clulas com
profundidade menor do que 12,00 mm (< 12,00 mm) e maior ou igual a 12,00 mm ( 12,00 mm),
94
8,4630,579
6,000
7,9270,475
5,000
< 90,00 mg
4,000
3,2080,215
2,9950,197
3,0100,329
2,9330,313
2,9530,319
1,000
2,7510,189
2,000
3,2130,208
90,00 mg
3,000
2,7470,243
Medidas da asa (mm)
7,000
7,9890,598
8,000
8,4740,566
9,000
0,000
AHB
IHB
CCA
AHB
IHB
LCA
AHB
IHB
CCR
rainhas Africanizadas (AHB) e italianas hbridas (IHB) que emergiram com peso mdio menor do que
90,00 mg (< 90,00 mg) e maior ou igual a 90,00 mg ( 90,00 mg), coletadas entre 2006 e 2008.
Verificamos a influncia do peso da abelha operria recm-emergida sobre o

tamanho das asas e tivemos os seguintes resultados: IHB maiores que 90,00 mg
apresentaram as asas maiores no comprimento, e menores na largura e comprimento da
clula radial quando comparadas a IHB menores do que 90,00 mg.
Em AHB as
medidas da asa (CCA, LCA e CCR) foram maiores em abelhas operrias que ao emergir
possuam peso menor do que 90,00 mg (Figura 65). No existe diferena significativa
entre os grupos: IHB menor 90,00 mg e IHB maior do que 90,0 mg (Mann-Whitney U
Statistic= 28892,0; P = 0,502) e entre AHB menor do que 90,00 mg e AHB 90,00 mg
(Mann-Whitney U Statistic= 21676,5; P = 0,286). Existe diferena significativa entre
IHB menor do 90,00 mg e AHB menor do que 90,00 mg (Mann-Whitney U Statistic=
34301,0; P = <0,001), IHB maior ou igual a 90,00 mg e AHB maior ou igual a 90,00
mg (Mann-Whitney U Statistic= 12740,0; P = <0,001).
95
4.5 Morfometria Geomtrica

Morfometria Geomtrica Asa x Varroa (4 grupos)
20
15
Factor 2: 10,62%
10
1
21 1 1
13
1 211 2 41
221
14 31
3
111
3122
311
2112
4121
11 1
1321
3
2
1
1
4
2
1
2
2
1134
2
333
2
3132
1
2
1
1
1 121
1
2
1
2
1
1
4
3
111
1
2141
31113
4
3
3
1
121
1
2
1
3
1
3
2
2
1
1
1
2
3
1
1
1
2
3
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1
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3
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1
1
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1 12 1 24214111
11111 2111 141111 2
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-10
-15
-15
-10
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30
Factor 1: 15,16%
Figura 66. Grfico de anlise de componentes principais relacionando o padro de venao da asa com a
infestao por varroa em 4 grupos ( 1: 0 varroas; 2 : 1 varroa; 3 : 2 varroas e 4: 3 ou mais varroas)
O grfico das figuras 66 e 67 representam em dois eixos a maior parte da variabilidade

dos dados e neste caso os grupos analisados (4 e 2 respectivamente) no formam no
grfico, agrupamentos que poderiam ser diferenciados ou apresentassem diferena
estatstica significante entre o padro de venao das asas e a presena de varroa,
independente da quantidade.
96
Morfometria Geomtrica Asa x Varroa ( Com e sem varroa)

20
15
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Factor 2: 10,62%
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2
2
2
1
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2
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2
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112
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2 22
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1
2
1
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2
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2
2
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2
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2
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1
1
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12
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1
1
2
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1
2
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2
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-15
-15
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Factor 1: 15,16%
Figura 67 Grfico de anlise de componentes principais relacionando o padro de venao da asa com a
infestao por varroa em dois grupos (1: sem varroa e 2: com varroa)
O grfico da figura 68 representa em dois eixos a maior parte da variabilidade dos dados
e neste caso os grupos analisados (1: < 5,00 mm e 2: 5,00mm) no formam no grfico,
agrupamentos que poderiam ser diferenciados ou apresentassem diferena estatstica
significante entre o padro de venao das asas e a largura da clula de cria do favo.
Mesmo fato observado quando a comparao feita entre a profundidade da clula de
cria (Figura 69), em que os grupos analisados (1: < 12,0 mm e 2: 12,0mm) tambm
no apresentam diferenas que pudessem alterar o padro de venao das asas de
maneira significativa.
30
97
Morfometria Geomtrica Asa x Largura clula favo

20
15
1
Factor 2: 10,62%
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1
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2
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1
2
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1
2
2
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1 11
11 1
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-10
-15
-15
-10
-5
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20
25
30
Factor 1: 15,16%
largura da clula de cria do favo em dois grupos (1: < 5,00 mm e 2:5,00mm)
98
Morfometria Geomtrica Asa x Profundidade da Clula do Favo

20
15
1
Factor 2: 10,62%
10
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222
1
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2221 222222
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2
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2
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1
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222
21212
2222
2
2
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1
21
12
2
22
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Factor 1: 15,16%
profundidade da clula de cria do favo em dois grupos (1: < 12,0 mm e 2:12,0mm)
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99
Morfometria Geomtrica Asa x peso lquido abelha recm nascida

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20
25
Factor 1: 15,16%
Figura 70. Grfico de anlise de componentes principais relacionando o padro de venao da asa com o
peso lquido da abelha recm-nascida em dois grupos (1: < 90,0 mg e 2: : 90,0mm)
Quando analisamos a interferncia que o peso da abelha (Figura 70) poderia ter
sobre o padro de venao das asas, no encontramos uma correlao que pudesse ser
significativa.
30
5.0 Concluses e Consideraes finais

__________________________________________________________________________________________________________
Concluses e Consideraes finais
101
A proposta deste trabalho era analisar a influncia da infestao do caro parasita

Varroa destructor e das medidas da clula de cria sobre a morfometria da asa e de
aspectos da biologia de Apis mellifera, como longevidade e peso, objetivando responder
se:
a) Qual a influncia que a infestao do caro parasita Varroa destructor e do
sintoma de asa deformada tem sobre a longevidade de Apis mellifera?
b) Qual a relao entre o peso da abelha ao emergir, da largura e da profundidade
da clula de cria sobre a longevidade da abelha?
c) O quanto o peso da abelha ao emergir era influenciado, pela presena de varroa
em seu corpo ou dentro da clula?
d) Quais fatores influenciam na infestao, em quais estaes climticas h uma
maior infestao e o qual tipo de abelha mais susceptvel a infestao?
e) O sintoma de asa deformada tem relao com a infestao com varroa?
f) Ser que a infestao por varroa por ser detectada na morfometria da asa de Apis
mellifera, atravs de medidas lineares e pela venao da asa?
De acordo com os resultados encontrados nos experimentos realizados, podemos

considerar que:
A longevidade mdia de AHB menor do que de IHB em quaisquer
comparaes e circunstancias;
Abelhas nascidas em clulas com largura maior do que 5 mm tem maior
longevidade do que aquelas nascidas em clulas menores do que 5 mm;
Abelhas operrias que se desenvolveram em clulas com profundidade maior ou
igual a 12,0 mm apresentaram uma longevidade maior do que as que se
desenvolveram em clulas menores do que 12,0 mm;
102
A longevidade de Apis na estao climtica Fria e Seca (Abril a Agosto) menor

do que na estao Quente e Chuvosa (Setembro a Maro);
O peso da abelha ao nascer afeta significativamente a longevidade, abelhas mais
pesadas, acima de 90,0 mg ao nascer, vivem mais do que as outras;
A longevidade de Apis mellifera foi significativamente reduzida quando
parasitadas pelo caro Varroa destructor durante seu desenvolvimento, e a
longevidade diminui com o aumento da quantidade de caros encontrados nas
abelhas recm-nascidas;
Abelhas operrias recm-nascidas no infestadas com varroa, mas com sintoma
de asa deformada mostraram-se menos longevas do que operrias no infestadas
e com asa norma. Abelhas operrias com a asa deformada e infestadas pelo
caro, a longevidade foi significativamente menor;
Assim, podemos afirmar que a longevidade de Apis mellifera esta diretamente

relacionada com as medidas da clula de cria (largura e profundidade) e do peso
da abelha operria recm-emergida. A estao climtica tem influncia tambm
na longevidade, sendo a estao com temperaturas mais altas e maior
pluviosidade em que elas apresentaram maior longevidade. A infestao por
varroa tem um efeito inversamente proporcional sobre a longevidade;
A infestao pelo caro apresentou maiores taxas nas abelhas italianas hibridas
do que em Africanizadas, em todos os parmetros de comparao. Abelhas
apresentaram maior taxa de infestao em algumas situaes como estao do
ano analisada e tamanho do favo;
103
Na estao Fria e Seca, de Abril at Agosto, as taxas de infestao foram sempre

maiores, especialmente nos meses de Junho e Julho, que coincidem em nossa
regio com o pice do Inverno;
Clulas com largura maior do que 5,00 mm tiveram abelhas recm-emergidas
com maior infestao do que nascidas em clulas menores do que 5,00 mm,
tanto em AHB como em IHB;
Houve um aumento no numero de descendentes viveis por clula, indicando
que um na reproduo do caro;
O sintoma de asa deformada apresentou uma relao diretamente proporcional
com a infestao por Varroa destructor, sendo que em hibridas o nmero de
abelhas com asa deformada e com varroa foi maior. Na estao climtica fria e
seca tambm observamos as maiores taxas de infestao operrias Africanizadas
e operrias com rainhas italianas hbridas;
A infestao por varroa influenciada diretamente pela largura e profundidade

da clula de cria. A estao climtica tambm afeta significativamente a taxa de
infestao, sendo em temperaturas mais baixas e com baixa pluviosidade mais
altas.
O sintoma de asa enrolada foi mais presente em operrias de emergidas em
clulas com medidas maiores e durante a estao climtica fria e seca. IHB
apresentaram mais asa deformada.
IHB foram mais pesadas que AHB. O peso das abelhas foi influenciado pela
quantidade de varroas infestando a abelha durante o desenvolvimento em cada
104
clula. A infestao por varroa tem uma influncia inversamente proporcional

com este;
Abelhas recm-emergidas e com Asa deformada apresentaram um peso inferior
quando comparadas com abelhas cm Asa normal;
O peso das abelhas recm-nascidas tambm influenciado pela largura e
profundidade das clulas de cria. Sendo que abelhas que nascem em clulas com
largura maior do que 5,00 mm e/ou profundidade maior ou igual a 12,00mm
foram mais pesadas;
O peso da abelha ao emergir inversamente influenciado pela quantidade de

varroas encontradas na abelha e pela presena do sintoma de asa enrolada. O
peso diretamente influenciado pelas medidas de largura e profundidade da
clula de cria. A estao climtica tambm influencia no peso das mesmas.
Operrias de IHB apresentaram o comprimento, largura e comprimento da clula

radial maiores do que AHB;
Abelhas operrias de AHB e IHB que se desenvolveram em clulas com largura
maior ou igual a 5,00 mm e profundidade maior ou igual 12,00 mm
apresentaram asas com medidas maiores em relao as que se desenvolveram
em clulas com largura menor do que 5,00 mm e profundidade menor do que
12,0 mm;
No se observou uma correlao entre a infestao por varroa e o tamanho da
asa. Entretanto, devemos considerar que em muitos casos, as abelhas coletadas
com varroa utilizadas na anlise morfomtrica e com asa deformada no
105
puderam ser utilizadas, visto que as deformidades nas asas impediram as

medidas;
O padro de venao da asa no mostrou ser influenciado por aspectos como
peso da abelha recm-nascida, largura e profundidade da clula de cria e
infestao do caro. A mesma considerao feita na anlise de morfometria
tradicional deve ser feita aqui referente s asas com deformidades;
De uma maneira geral abelhas provenientes de colmeias com rainhas italianas

fecundadas com zango Africanizado e nascidas em clulas de cria com medidas
de longevidade e largura maiores, vivem mais, e so morfometricamente
maiores; entretanto estas abelhas so mais susceptveis a infestao pelo caro
parasita Varroa destructor e consequentemente apresentar o sintoma de asa
enrolada e outras viroses, o que afeta afetaria a viabilidade das operrias. A
infestao pelo caro influenciada pela largura e profundidade da clula de
cria, pelo tipo de abelha e estao do ano e influencia negativamente no peso e
longevidade. Quanto s asas, abelhas infestadas com o caro podem apresentar
asas deformadas e tornar a abelha incapacitada ou ento no alterar tamanho ou
a venao da asa. No foi possvel diagnosticar um valor que mostrasse
quantitativamente o quanto a infestao alterava estes valores
5.0 Referncias bibliogrficas

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Referncias bibliogrficas
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UNIVERSIDADE DE SO PAULO

FFCLRP - DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA

Efeito do tamanho da clula do favo e da infestao do caro Varroa destructor sobre a

Fabrcio Alaor Cappelari

Tese apresentada Faculdade de Filosofia, Cincias

Efeito do tamanho da clula do favo e da infestao do caro Varroa destructor sobre a

Fabricio Alaor Cappelari

Tese apresentada Faculdade de Filosofia, Cincias

O Homem se torna muitas vezes o que ele acredita que .

3. 5. Anlise estatstica ............................................................................ 43

1.1 Apis mellifera

abelhas so um grupo irmo de vespas na famlia Crabonidae (Silveira et al., 2002).

Fsseis de abelhas (Figura 1) so raros de se encontrar (Rasnitsyn &

Cappelari, Fabricio Alaor

Credito: Engels et al(2009).

Figura 2. Representao de abelhas em hierglifos no antigo Egito

Cappelari, Fabricio Alaor

E por ocupar regies to diferentes geograficamente, estes animais tm contato

O desenvolvimento da apicultura no Brasil se deu a partir de 1839, quando

Posteriormente outras raas europeias, vindas com outros colonos chegaram

Foram importadas 133 rainhas da Tanznia e frica do Sul, sendo que 48

As abelhas africanas, possuem uma alta capacidade enxameatoria e de

Cappelari, Fabricio Alaor

Comparou-se , entre 1958 e 1959, a produtividade das AHB, das abelhas

A alta capacidade de defesa, de adaptao a ambientes inspitos e a

As habilidades da AHB em colonizar as Amricas tm envolvido uma

Cappelari, Fabricio Alaor

Diversas doenas podem afetar as colmeias de AHB presentes no Brasil, como a

Gilles San Martin

O caro Varroa um parasita natural da abelha asitica Apis cerana Fabr., e

Cappelari, Fabricio Alaor

substncias utilizadas levam a problemas como o desenvolvimento de resistncias por

O parasita pertence Ordem Parasitiformes, Subordem Mesostigmata, Famlia

O que foi previamente chamado de V.

jacobsoni de fato um complexo de numerosos hapltipos que incluem duas ou mais

No Brasil, as primeiras pesquisas com varroa foram realizadas, por volta de

olho nu. As fmeas apresentam uma colorao castanho-avermelhada, medindo entre

O ciclo de vida da fmea do caro Varroa destructor dentro da clula de cria

No perodo de florada, quando as colnias esto bem alimentadas e em fase

Cappelari, Fabricio Alaor

A infestao por varroa pode causar abelha inmeros problemas, e diversas

O parasitismo de Varroa em zanges tambm pode afetar a habilidade da

A Sndrome do caro parasita usada para descrever colnias que exibem

Um dos efeitos mais conhecidos, a deformidade de asas (Figura 4) e pernas,

AHB so menos susceptveis ao ataque da Varroa do que as EHB, devido ao

Quanto preferncia do caro na seleo entre as diferentes clulas de cria,

Cappelari, Fabricio Alaor

Outro aspecto a se considerar a preferncia de Varroa destructor por clulas

Cappelari, Fabricio Alaor

As infestaes com o caro V. destructor tambm so fortemente influenciadas

Outros fatores, como comportamento higinico e de "grooming", tambm

Atualmente a infestao por Varroa, tem uma distribuio bem ampla e

Figura 6. Hapltipos de Varroa destructor em posio ventral (a) e dorsal (b).

No combate ao caro Varroa destructor, tornou-se comum em diversos pases

Cappelari, Fabricio Alaor

A presena dos favos oferece s abelhas, proteo e local adequados para

Quando o favo inicialmente construdo ele se apresenta flexvel e quase de

Cappelari, Fabricio Alaor

Com a inveno da lmina de favo artificial por Mehring, em 1857, foi

A cera alveolada foi um avano crtico para permitir a prtica de apicultura,

Cappelari, Fabricio Alaor

Alguns estudos tm discutido amplamente o uso de um satisfatrio dimetro

A procura para um entendimento da importncia do dimetro da clula do favo