Efecto del estado de madurez de frutos de mango en la infeccin y desarrollo

antracnosis ocasionada por Colletotrichum gloeosporioides bajo dos condiciones

ambientales contrastantes
Jimnez N., Meja F., Puentes G.

Resumen.
La antracnosis en mango causada por Colletotrichum gloeosporioides causa grandes prdidas
econmicas en postcosecha, generando problemas en todas las zonas tropicales del mundo. Las
infecciones se generan tpicamente en campo sobre los frutos inmaduros y permanecen en un
periodo latente hasta que inicia la maduracin del fruto, con la reactivacin del patgeno inicia
la aparicin de los sntomas, como lesiones necrticas con bordes indefinidos comnmente
desde la parte basal hacia el extremo distal del fruto. El objetivo de este estudio fue comparar el
crecimiento y desarrollo de C. gloeosporioides bajo dos temperaturas (20C y 4C), dos estados
de madurez (verdes y maduros) y dos variedades (Tommy y Ataulfo). Se compar el
crecimiento de las lesiones, el tiempo de aparicin de sntomas, el contenido de solidos solubles
totales y la firmeza del tejido de los frutos infectados. Se encontr que la variedad Tommy es
ms susceptible al desarrollo de antracnosis, asimismo, los cultivares con mayor estado de
madurez presentaron una mayor incidencia de la enfermedad. La temperatura de 20C favoreci
el crecimiento y desarrollo de antracnosis en los frutos, mientras a 4C el patgeno present una
disminucin significativa en el crecimiento y por lo tanto, el desarrollo de la enfermedad fue
menor. En cuanto al contenido de solidos solubles totales, se observ que las lesiones causadas
por C. gloeosporioides no tuvieron efecto en los grados Brix de los frutos. Finalmente, se
identific a Colletotrichum gloeosporioides como el agente causal de los sntomas desarrollados
durante el experimento por medio de identificacin microscpica y postulados de Koch.
Palabras clave: patogenicidad, postcosecha, lesiones en frutos, infeccin, desarrollo de la
enfermedad.
Introduccin
A nivel mundial, la industria del mango es
la quinta industria ms grande de frutas
tropicales con una produccin de ms de
28,8 millones de toneladas/ao (FAO,
2012). Sin embargo, el mango es
susceptible a una variedad de plagas y
enfermedades
que
pueden
reducir
significativamente la produccin comercial
y la calidad de la fruta (Galn, 2010).
Una de las enfermedades ms importantes
de mango es la antracnosis causada por el
patgeno
fngico
Colletotrichum
gloeosporioides. El patgeno infecta la
fruta inmadura y permanece latente hasta el
almacenamiento y maduracin, cuando
aparecen
progresivamente
lesiones

causando la pudricin de la fruta en la

cadena de suministro poscosecha (Dodd et
al, 1989). A pesar del desarrollo de medidas
qumicas y culturales de control de esta
enfermedad, an se reportan prdidas
importantes en la produccin durante la
cosecha, sobre todo en los aos en que se
experimenta un clima hmedo (Bally,
2011).
La sintomatologa de antracnosis en mango
aparece
como
manchas
necrticas
irregulares sobre ambas caras de tejidos
foliares jvenes de las plantas, con
frecuencia afectando principalmente los
mrgenes de las hojas (Arauz., 2000).
Adems, la enfermedad puede causar
marchitamiento de inflorescencias y aborto

o momificacin de frutos despus del

cuajado. Finalmente, puede afectar a frutos
en poscosecha, generando lesiones negras
con bordes indefinidos sobre la superficie
del tejido y su patrn de distribucin
comnmente se desarrolla desde la parte
basal del fruto hacia el extremo distal
(Ploetz et al., 1994).
Colletotrichum sp. requiere condiciones de
humedad y temperaturas especficas para su
proceso de desarrollo e infeccin. Para la
germinacin de conidios y la formacin de
apresorios se requieren condiciones de agua
libre o humedades relativas superiores al
95% (Dodd et al, 1991) y en general,
temperaturas desde 20 a 30 C favorecen el
desarrollo de la enfermedad (Fitzell et al,
1984).
El ciclo de la enfermedad inicia con la
formacin de conidios en el canopy de la
planta; esta es considerada la fuente
primaria de inculo. Las conidias se
producen sobre lesiones de ramas o tejidos
foliares y sobre frutos momificados (Arauz
and Gonzlez, 1986). Luego factores
ambientales como la lluvia, dispersan las
conidias a otras hojas y flores, causando
infecciones secundarias. De esta forma, el
patgeno tambin puede afectar a frutos,
donde la infeccin permanece inactiva hasta
el periodo de postcosecha con el inicio de la
maduracin (Gantotti y Davis, 1993).
Esta infeccin en reposo se ha reportado
por algunos autores como un caso de
coevolucin (Flaishman y Kolattukudy,
1994), donde Colletotrichum sp ha
desarrollado un mecanismo para utilizar
hormonas presentes en la maduracin del
husped como una seal para reactivar el
proceso de infeccin. Este mecanismo evita
el contacto del patgeno con los tejidos del
husped que tienen niveles altos de
compuestos antifngicos y por otro lado
posibilita la invasin de la fruta por
saprofitos y patgenos eliminando la pulpa
y liberando la semilla, generando adems

un ambiente con un sustrato adecuado

(Ceciliano, 1998).
Autores afirman que aunque todos los
cultivares comerciales son susceptibles a
Colletotrichum sp, existen algunos que
presentan ms resistencia al desarrollo de la
enfermedad. Las variedades Tommy Atkins
y Keitt son menos susceptibles que otros
tales como Irwin, Kent, Edward o la Haden
el cual es altamente susceptible a la
antracnosis (Paez, 1996). Por eso, este
estudio pretende evaluar la susceptibilidad
de dos variedades de mango bajo dos
condiciones de temperatura.
Con el fin de establecer la interaccin entre
el estado de maduracin de los frutos, los
cultivares y las condiciones de temperatura
en el desarrollo de antracnosis, el presente
estudio busca determinar el efecto del
estado de maduracin de dos variedades de
mango en la infeccin y desarrollo de
antracnosis causada por Colletotrichum
gloeosporioides
en
condiciones
de
temperatura contrastantes.

Materiales y Mtodos
Material vegetal
El experimento se establecer en el
laboratorio de microbiologa Facultad de
Ciencias Agrarias de la Universidad
Nacional de Colombia, sede Bogot. Se
utilizarn frutos de mango de las variedades
Tommy Atkins y Ataulfo, de tamao y
apariencia uniforme, libres de sntomas
visibles de antracnosis, en estados de
maduracin con ndice de color I y III
(Miller y McDonald, 1991).
Para la determinacin de los grados de
madurez se evaluar aspectos morfolgicos
y fsico-qumicos del fruto, antes de la
inoculacin y despus del desarrollo del
patgeno. La morfologa del fruto se
determinar a partir de los parmetros

establecidos por Medlicott et al, (1990). El

contenido de slidos solubles se determin
usando un refractmetro manual (ATAGO0102, 0-32 Brix, Japn) y vari desde 9.2
hasta 28 Brix. El color de la cscara y
pulpa se caracterizar con base en la escala
de Medlicott A.P. et al, (1990): la cscara; 1
= verdes, 2 = ms verde que amarillo, 3 =
cantidades iguales de verde y amarillo, 4 =
ms amarillo que verde, 5 = amarillo;
pulpa: 1 = blanco, 2 = amarillo-blanco, 3 =
amarillo, 4 = amarillo-rojo, 5 = rojo.

Inoculo e inoculacin de los frutos de

mango
Se utilizaron colonias de Colletotrichum
gloeosporioides, almacenadas en la clnica
de plantas de la Universidad Nacional. Para
el aislamiento inicial del patgeno se
utilizar Agar de papa dextrosa (PDA). Se
colocar un disco de agar que
posteriormente se incubara a 25C. Una vez
observado el crecimiento del patgeno y
comprobado el crecimiento del hongo
Colletotrichum gloeosporioides, mediante
observacin microscpica, se procede a la
replicacin en tubos de cultivo PDA para la
obtencin del cultivo puro del hongo. El
patgeno aislado en cultivo puro se
almacen a 4 C y se utiliz como cultivo
madre del organismo durante todo el
estudio (Dessalegn et al, 2013).
Los frutos de mango se desinfectaron con
hipoclorito de sodio al 2% durante 2
minutos, se lavaron con agua y se dejaron
secar al aire. Posteriormente se realizaron
heridas uniformes localizadas en cada fruta,
usando un clavo estril y se inoculo con
discos de micelio de C. gloeosporioides de
0,5cm de dimetro. Los discos se extrajeron
con
un
sacabocados
previamente
esterilizado. La inoculacin se llev a cabo
disponiendo 3 discos de micelio en zonas
localizadas de cada fruto. Los discos se

fijaron con cinta adhesiva al fruto (Shovan

et al, 2008). Los frutos inoculados se
establecieron en cmara hmeda durante
tres das, posteriormente se realiz
aleatorizacin y almacenamiento en
cmaras de crecimiento a 20 C y 4C, los
dos grupos con igual nmero de unidades
experimentales.
Evaluacin del desarrollo de antracnosis
en mango
El dimetro de la lesin se registr a los 3,
6, 9 y 12 das despus de la inoculacin y
se evalu el rea infectada a partir de la
medida del dimetro, el porcentaje de rea
de tejido afectado por lesiones asociadas a
la enfermedad, en relacin con el rea total
de tejido en cada tratamiento (Hu et al,
2014). El ndice de enfermedad se evalu
mediante la extensin del rea total de la
lesin en cada superficie del fruto ( Zheng
et al, 2012.).
Asimismo, se registr las variables: periodo
de incubacin del hongo (tiempo
transcurrido para la manifestacin de
sntomas de Antracnosis), periodo de
latencia (aparicin de masas conidiales),
tamao de lesiones y estado de los frutos en
el periodo comprendido entre los 3 y 15
das de la inoculacin.
Los sntomas de antracnosis registrados en
las unidades experimentales se confirmarn
por medio de nuevos aislamientos
realizados a partir de los frutos de mango
inoculados inicialmente con la cepa fngica
de C. gloeosporioides., y posteriormente se
evaluar si sus caractersticas morfolgicas
coinciden con las del hongo causante de
antracnosis.

Diseo experimental

Se realizar un diseo de Bloques

completos al azar (BCA), tomando como
unidad experimental un fruto de mango. Se
establecern ocho tratamientos con 6
repeticiones: T1: Variedad Tommy, 4C,
estado de maduracin I; T2: Variedad
Tommy, 25C, estado de maduracin I,
T3:Variedad Tommy, 4C, estado de
maduracin II; T4:Variedad Tommy, 20C,
estado de maduracin II; T5: Variedad
Ataulfo, 4C, estado de maduracin I; T6:
Variedad Ataulfo, 25C, estado de
maduracin I; T7: Variedad Ataulfo, 4C,
estado de maduracin II; T8: Variedad
Ataulfo, 20C, estado de maduracin II.
Cada tratamiento contar con dos unidades
experimentales
control,
las
cuales
coincidirn con el estado de madurez y la
temperatura de almacenamiento de cada
tratamiento pero no se inocularon con el
hongo.

Anlisis estadstico
Los datos porcentuales sobre la incidencia y
la gravedad de la enfermedad, as como la
interaccin
entre
las
condiciones
ambientales y los estados de madurez del
fruto en la infeccin y desarrollo de
antracnosis sern sometidos a anlisis de
varianza utilizando el software SAS
versin 9.2.

Resultados y discusin
Periodos de
infeccin.

incubacin,

latencia

el mayor nmero de lesiones cuando las

temperaturas medias fluctan entre 15,4 a
17,9C ya que, adems de la temperatura, la
humedad relativa y la fase de desarrollo del
fruto influyen en el nmero de lesiones. In
vitro, la temperatura mnima de crecimiento
de la colonia es de 8C, mientras que a 4C

Respecto al seguimiento de las etapas de

desarrollo de la enfermedad se registr la
aparicin de sntomas (periodo de
incubacin) 3 das despus de la
inoculacin. Durante el experimento no se
observ la aparicin de estructuras
reproductivas o masas conidiales en
ninguno de los tratamientos. No obstante,
en los tratamientos a temperatura de 4C se
evidenci la aparicin de acervulos de
coloracin naranja, caracteristicos de C.
gloeosporioides, cuando los frutos fueron
trasladados
a
cajas
hermticas
a
temperatura ambiente, por lo cual se
propone que la humedad, concentracin de
etanol y maduracin de los frutos bajo estas
condiciones favorecieron el desarrollo de
estructuras reproductivas del hongo. No se
pudo determinar el periodo infeccioso de la
enfermedad durante el desarrollo del
experimento.
Crecimiento y desarrollo de la enfermedad
En general, los tratamientos expuestos a la
temperatura de 4C presentaron un menor
desarrollo de la enfermedad con respecto a
los tratamientos sometidos a 20C, siendo
el tratamiento 7 el que present el menor
porcentaje de infecciones efectivas (50%) y
rea infectada (1,38 cm2), seguido por los
tratamientos 1 (67% y 1,64 cm2) y 5 (94% y
1,85 cm2 respectivamente) (Figura 1 y 2),
los cuales estaban expuestos a 4C,
evidenciando el efecto significativo de la
temperatura en el desarrollo de la
enfermedad. Estudios realizados en campo
sobre Colletotrichum gloeosporioides en
aguacate (Morales et al, 2009) han
reportado que los frutos presentan

el hongo no se desarrolla; adicionalmente,

Fig. 1. Desarrollo de antracnosis sobre variedad Tommy (a), Desarrollo de antracnosis sobre variedad Ataulfo (b), Efecto de
temperatura de 4C sobre el desarrollo de antracnosis (c) y efecto de temperatura de 20C sobre el desarrollo de antracnosis (d).
La lnea punteada en las figuras (a,b y c) representa el punto en el que los mangos fueron trasladados a temperatura ambiente

encontraron que la temperatura optima de

crecimiento de C. gloeosporioides es de
24C, lo cual coincide con los resultados
encontrados en el presente experimento ya
que mientras la enfermedad evolucion
rpidamente en los tratamientos expuestos a
20C, en los tratamientos a 4C la infeccin
se desarroll lentamente y en algunos de los
frutos se detuvo por completo. El desarrollo
de la enfermedad a 4C se atribuye a que la
inoculacin de los frutos en todos los
tratamientos se realiz a 20C, esta

temperatura se mantuvo por 3 das para

garantizar la infeccin en todos los frutos
favoreciendo el crecimiento del patgeno
durante los primeros das, sin embargo,
cuando los tratamientos correspondientes a
la temperatura baja se trasladaron a la
cmara de crecimiento a 4C, el desarrollo
de
la
enfermedad
disminuy
significativamente ya que temperaturas por
debajo de 8C, retardan y en algunos casos
inhiben completamente el crecimiento de
C. gloeosporioides.

Tabla 1. Comparacin de medias de rea infectada por tratamiento en cm2.

Promedios seguidos por la misma letra no difieren significativamente p<0,05. a,b,c: comparacin entre DDI de
cada tratamiento, r,s,t,v: comparacin entre tratamientos en un mismo muestreo.

Ahora bien, para comprobar si el efecto de

el desarrollo de la enfermedad siendo el
la temperatura de 4C inhiba el posterior
cultivar Tommy el ms susceptible al
desarrollo de la enfermedad, 12 das
desarrollo de antracnosis con un porcentaje
despus de la inoculacin se trasladaron los
de rea infectada 39% mayor que los
tratamientos de la cmara de 4C a
tratamientos de la variedad Ataulfo.
temperatura ambiente. Se observ que el
ciclo de vida del patgeno se reactiv a
En cuanto al estado de madurez, los
mayor temperatura y la infeccin inicial se
tratamientos con frutos maduros de la
desarroll rpidamente en los frutos
variedad Tommy presentaron un porcentaje
provocando heridas de 14.9, 19.4, 10.5 y
de infeccin 46% menor con respecto a los
2
6.8 cm en Tto1, Tto 3, Tto 5 y Tto 7
frutos inmaduros de la misma variedad, lo
Fig.(Tabla
2. Seguimiento
desarrollo de antracnosis
a travs
en cada
tratamiento. Las unidades
respectivamente
1), lo cualdel
evidencia
cual coincide
condel
lostiempo
resultados
obtenidos
experimentadas seleccionadas representan la condicin general de cada tratamiento.
que la refrigeracin de los frutos en
por Wilson et al. (1990) en un experimento
poscosecha es una prctica que disminuye
sobre antracnosis en fresa donde la
la incidencia de antracnosis en mango, ms
incidencia de la enfermedad bajo las
no es un mecanismo que elimine el estado
mismas condiciones de humedad y
latente del patgeno, por lo tanto en
temperatura fue mayor para los frutos
condiciones ambientales adecuadas este
maduros que para los inmaduros, indicando
continuar su desarrollo.
que estados de madurez mayores
incrementan la susceptibilidad de los frutos
El tratamiento 4 (Variedad Tommy, estado
al desarrollo de antracnosis. Sin embargo,
de madurez II) fue el que present mayor
en los tratamientos de la variedad Ataulfo,
susceptibilidad a la enfermedad con un rea
el estado de maduracin de los frutos no
2
infectada total de 28,27 cm , 55% mayor
tuvo efecto significativo en el desarrollo de
que el rea infectada en los mangos de la
la enfermedad, lo cual indica que esta
variedad Ataulfo expuestos a las mismas
variedad es susceptible en todos sus estados
condiciones, lo cual indica que la variedad
de maduracin.
de los frutos influy significativamente en

Grados Brix
En cuanto a los grados brix de los frutos, se
encontr que las medidas realizadas en
tejido sano no presentaron diferencias
significativas (p< 0,05) respecto de las
medidas de la pulpa de tejido afectado por
Colletotrichum gloeosporioides en ninguno
de los tratamientos, corroborando lo
sealado por Acosta et al (2001) quienes
concluyeron que la enfermedad no tena
efecto sobre los grados Brix. Bogantes y
Mora (2012) en un estudio en el que
evaluaron la incidencia y la severidad de
antracnosis en hbridos de papaya tambin
encontraron que el dao por Colletotrichum
sp. no gener cambios en los grados brix de
los frutos.
En los primeros 9 das despus de inoculo
los slidos solubles totales de todos los
tratamientos tendieron a incrementarse
debido al proceso de hidrolisis de los
polisacridos (Orr., 1953). Los tratamientos
de mango con estado de maduracin II
adquirieron su madurez de consumo a los 9
DDI, ya que en este periodo registraron las
concentraciones ms altas de grados Brix y
luego presentaron una reduccin para el da
12 debido a que los frutos entraron en
senescencia Segn Wills et al. (1998), esto
se debe a que, cuando la intensidad
respiratoria aumenta, los slidos solubles
disminuyen porque los azcares se utilizan
en el proceso respiratorio (Tabla 2). Los
tratamientos con estado de madurez I
alcanzaron su madurez de consumo hacia
los 12 das y se observ un efecto de la
temperatura
sobre
el
proceso de
maduracin.

Tabla 2. Efecto de infecciones de C. gloeosporioides sobre la cantidad de solidos solubles totales en

frutos de mango.

Tabla 3. Firmeza de tejidos de frutos en reas

sanas vs reas afectadas por antracnosis.
No se presentaron diferencias significativas (p > 0,05) entre mediciones de rea sana y rea infectada.

Fig. 3. a,b,c y d: Microfotografas (40x) de cortes de tejido afectado. Ac: acrvulo, Co: conidiforos, Mc:
Micelio septado y Cds: Conidiosporas.

Agradecimientos
A la profesora Sandra Gmez por la
orientacin y apoyo constante durante el
desarrollo del experimento y al personal del
laboratorio de fitopatologa por su constante
colaboracin en la disposicin del espacio y
materiales necesarios para el experimento.
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