PRIMEIRAS ANGIOSPERMAS

At o incio da dcada de 90, os

resultados moleculares no eram considerados to
relevantes. Questes metodolgicas, pequena
amostragem e resultados contraditrios colocavam
em dvida a qualidade dos dados moleculares.
Dessa maneira, os estudos morfolgicos
detalhados de Crane (1985), Doyle & Donoghue
(1986, 1992) e Loconte & Stevenson (1990),
incluindo ou no grupos fsseis, eram os mais
confiveis e eles recorrentemente colocavam as
Gnetales como grupo vivo mais relacionado com
as angiospermas. A ordem Genetales passou,
assim, a ser utilizada como grupo externo em
investigaes sobre a evoluo inicial das
angiospermas.
Buscando desvendar, que grupo de
angiospermas teria divergido no incio da
evoluo das angiospermas, Doyle & Donoghue
(1989) obtiveram uma rvore que claramente
sustentava a teoria antostrobilar. As primeiras
plantas com flores seriam como as encontradas
em Magnoliales. Ainda assim, poucos passos a
mais poderiam mudar substancialmente a
topologia.

caractersticas plesiomrficas encontradas no

grupo, Calycanthus se destaca por no apresentar
dupla fertilizao; o embrio se desenvolve a
partir do nucelo. De acordo com esses
cladogramas, as primeiras angiospermas seriam
como proposto por Cronquist: arbustos ou
arvoretas lenhosas com flores compostas de
muitas partes e gros de plen cimbiformes, com
exina granular. Como em Doyle & Donoghue
(1989), Ranunculales aparece mais relacionado
com as demais plantas com plen tricolpado, que
formam um clado derivado. Um clado bastante
evidente em ambas as anlises o formado por
plantas herbceas incluindo as Aristolochiales,
Piperales, Nymphaeales e monocotiledneas
(exceo
Lactodoriaceae)
e
que foram
denominadas paleoervas.

Fsseis
Barremiano-Aptiano

* Monocotilednea

Cladograma de Doyle & Donoghue (1989) mostrando as

Magnoliidae arbreas (retngulo vermelho), formando um
grado e as paleorvas (retngulo azul) formando o grupo irmo
das eudicotiledneas. Os nmeros apontam registros fsseis,
demonstrando que os grandes grupos de angiospermas j
haviam surgido entre o Barreminano e o Aptiano

Dois anos depois, Loconte & Stevenson

(1991) ampliaram essa anlise de 27 para 49
terminais,
incluindo
representantes
de
Magnoliidae, Hamameliidae e Monocotiledneas.
Eles incluram seis gimnospermas e enraizaram
em pteridfita. Foram considerados 104
caracteres, mas 22 no puderam ser polarizados
por no estarem presentes no grupo externo. Eles
obtiveram oito rvores igualmente parcimoniosas.
Nesse
estudo,
Calycanthales
(incluindo
Idiospermaceae), tradicionalmente em Laurales,
apareceu como Ordem mais basal. Dentre as

Cladograma de Loconte & Stevenson (1991), mostrando o

grado basal formado pelas Magnoliidae arbreas (retngulo
vermelho) e as paleoervas (retngulo azul), compostas pelas
Magnoliidae herbceas e as monocotiledneas, como grupo
irmo das angiospermas.

O termo paleoervas foi criado por Doyle

& Hickey (1976) para designar plantas herbceas
com plen monossulcado que teriam derivado das
Magnoliidae arbreas. As paleoervas incluiriam as
Piperales, Chloranthales, Nymphaeales e as
monocotiledneas. Hamby & Zimmer (1992)
sugeriram, com dados moleculares, que as
Nymphaeales ou as Piperales teriam divergido na
raiz das angiospermas. Como ambas as ordens
fazem parte das paleoervas, Taylor & Hickey
(1992) consideraram a possibilidade das primeiras
angiospermas serem paleoervas, uma alternativa
para a hiptese das Magnoliales. Para eles, a
dificuldade estaria na polarizao dos caracteres e
no excesso de homoplasias. Assim, eles
reavaliaram os caracteres restringindo a matriz
queles caracteres que pudessem ser polarizados a
partir do grupo externo. Caracteres ausentes no

49

grupo fssil eram polarizados a partir de Gnetales

e um outro grupo vivo quando a homologia era
clara. O cladograma, indicou que as paleoervas
formariam um grupo parafiltico a partir do qual
as demais Magnoliidae, monocotiledneas e
eudicotiledneas teriam evoludo. Chloranthales e
Piperales seriam as duas famlias mais basais de
angiospermas. Baseado nessa hiptese, o grupo
ancestral das angiospermas deveria ser composto
de plantas herbceas rizomatosas ou trepadeiras,
com folhas simples e venao reticulada a quase
palmada, flores subtendidas por uma folha ou
brctea e dispostas em inflorescncias, estames
basifixo com conectivo ampliado, quatro
microsporngios e dois loci, gros de plen
pequenos, monossulcados, tectado, perfurados ou
reticulados, carpelos ascidiados, livres, com um
ou dois vulos prximos a abertura do carpelo,
vulos
orttropos,
bitegumentados,
crassinucelados.

Cladograma Taylor & Hickey (1992) mostrando as paleoervas

formando um grado basal.

Sustentao para essa hiptese vem dos

fsseis, cujos registros mais antigos de plen e de
folha denotam caractersticas clorantides, como
plen monossulcado, reticulado e com exina
columelada e folhas reticulinrveas com margem
serreada, alm das flores com trs estames. Por
outro lado, fsseis de lenho de angiospermas so
raros, em contraste com os de conferas. Outra
evidncia a ampla distribuio desses txons,
sugerindo antigidade. Taylor & Hickey (1996)
continuaram a desenvolver a hiptese das
paleoervas detalhando hipteses para a evoluo
dos estrbilos de Cordaitales, passando por
Gnetales at chegar na condio das angiospermas
Plantas pequenas teriam desenvolvimento
mais rpido, caracterstica vantajosa para
colonizao de novos ambientes. Elas seriam,
portanto, plantas pioneiras ou sucessionais, mais
competitivas em ambientes com solos ricos em
nutrientes. A venao reticulada, os elementos de
tubo crivado e os vasos possibilitariam maior

eficincia no fluxo de gua. Vasos so menos

eficientes na sustentao, da o surgimento das
fibras. Em plantas pequenas, no entanto, essa
desvantagem menos severa e a presso da raiz
suficiente para evitar embolia. Como nas
pteridfitas,
as
monocotiledneas
(e.g.
Dioscoreaceae e Araceae) e Magnoliidae
consideradas basais (e.g. Sarcandra) possuem
vasos apenas nas razes, sugerindo que eles
tenham inicialmente aparecido nesse rgo. Nesse
caso, a ausncia de vaso em Winteraceae poderia
ser explicada por uma reverso, talvez porque os
custos mecnicos dos vasos no grupo tenham sido
maiores do que as vantagens do fluxo hdrico. O
tempo entre polinizao e maturao da semente
mais curto em angiospermas e mais ainda
naquelas herbceas. A evoluo do carpelo
proporcionou competio entre os gros de plen,
compatibilidade e reconhecimento, mecanismos
importantes para a fecundao cruzada, e estariam
relacionados diversificao. Os disporos
pequenos proporcionariam ampla disperso e
dormncia e o endosperma triplide decorrente da
dupla fecundao permitiu economizar energia at
a fertilizao.
Os
cenrios
esperados
para
o
desenvolvimento das angiospermas seriam locais
perturbados, com influncia fluvial, solo rico em
nutrientes e expostos a radiao solar. As ervas
alocariam energia para a produo de folhas e
para a reproduo, no para lenhosidade. Elas,
inicialmente, competiriam principalmente com
pteridfitas e, ento, partiriam para ambientes
aquticos. Nos ambientes inundados, elas
passaram a competir por luz e o sistema de
crescimento secundrio passou a ser importante.
O desenvolvimento rpido e verstil fizeram com
que essas plantas fossem altamente competitivas
em diversos ambientes, principalmente os sujeito
a distrbios freqentes. As sementes pequenas
permitiriam disperso a longas distncias e o
rizoma permitiria a planta sobreviver durante
perodos desfavorveis. Vasos na raiz seriam
importantes para um fluxo hdrico mais eficiente
durante os perodos favorveis e a venao
reticulada tornaria o transporte menos custosos em
folhas amplas, mesmo quando a folha estivesse
danificada.
A superioridade das angiospermas estaria
no desenvolvimento rpido, mais do que nas
vantagens da biologia reprodutiva ou da
disperso. A reduo da durao das fases
reprodutivas e a produo de endosperma
permitiram a essas plantas se reproduzirem mais
rapidamente e de maneira mais eficiente e poderia
explicar a rpida disperso das angiospermas no

50

Cretceo (veja captulos em Taylor & Hicley

1996).
Tendo em mente que as antfitas formam
um grupo monofiltico, Doyle & Donoghue
(1993) fizeram uma reviso das hipteses para
diversificao basal das angiospermas. O registro
para Pentoxylon comea no Jurssico Inferior e
para Bennettitales no Trissico Superior. As
Gnetales so o grupo irmo vivo das
angiospermas e apesar do registro abundante de
plen efedride no Cretceo Inferior, elas parecem
ter existido desde o Trissico superior. Dessa
maneira, o clado das antfitas (Gnetales +
angiospermas + Bennetitales fsseis) estaria
presente desde o Trissico Superior. As
angiospermas por sua vez aparecem no Cretceo
Inferior e logo estavam diversificadas. Essa
diversificao
repentina
sugere
que
as
angiospermas teriam surgido bem antes do
Cretceo. Nomeando o n das antfitas de A e o
das angiospermas atuais de B, baseado no registro
fssil, o evento A teria ocorrido no Trissico e o B
no Cretceo, sendo difcil estabelecer o que teria
ocorrido no intervalo que abrange todo o
Jurssico. A origem das angiospermas atuais est
ento estreitamente relacionada com a datao do
n B.
O primeiro ramo a divergir aps o
surgimento das angiospermas pode oferecer
algumas pistas de como a diversificao inicial do
grupo teria ocorrido e, assim, estimar onde estaria
posicionado o n B, marcando o surgimento do
das angiospermas atuais. Entretanto, existem duas
hipteses muito distintas para a raiz das
angiospermas: a hiptese das paleorvores
(Magnoliales, Winterales ou Calycanthaceae) e a
das paleoervas (Chloranthaceae, Nymphaeales e
mesmo monocotiledneas). Os dois grupos
retiveram grande nmero de caractersticas
primitivas e estudos cladsticos apoiaram as duas
hipteses, geralmente sustentados por um pequeno
nmero de passos a menos em relao a hiptese
alternativa.

Estudos cladsticos sustentaram as duas hipteses para origem

das angiospermas: atravs das paleoervas, com Chlorantaceae
( esquerda) divergindo na base das angiospermas, apoiando a
teoria do pseudanto, e atravs das paleorvores, apoiando a
teoria antostrobilar.

No Barremiano, j existiam evidncias de

cinco clados das angiospermas basais: o plen
monossulcado, grande e granular de Magnoliales,
diversos tipos de plen de Chloranthaceae,
ttrades de plen monossulcado de Winteraceae,
plen tricolpado de eudicotiledneas e folhas
palmatinrveas e plen monocolpado de
monocotiledneas. Esse fato demonstra que existe
uma lacuna entre o surgimento das antfitas no
Trissico e o aparecimento j diversificado das
angiospermas no Cretceo inferior, justificando a
estupefao de Darwin e levando Axelrod a
sugerir o surgimento das angiospermas muito
antes do Cretceo. Dados moleculares tambm
sugeriram uma origem mais antiga para as
angiospermas. O relgio molecular de Martin et
al. (1989) baseado em uma taxa de mutao de
outros eucariotos sugeriu que a divergncia entre
monodicotiledneas e eudicotiledneas teria
ocorrido no Carbonfero. Esse resultado, no
entanto, tem sido desconsiderado, pois registros
de plen tricolpado so muito evidentes e s
aparecem no Cretceo Inferior (mas o ramo
poderia no ter essa sinapomorfia). No mesmo
ano, Wolfe et al. (1989) indicaram a partir de
regies do cloroplasto a divergncia entre mono e
eudicotiledneas para o Jurssico Inferior, sendo
mais compatvel com os resultados cladstico.
Essa discrepncia entre dados fsseis e
resultados cladsticos pode ter vrias explicaes:
a lacuna consiste do ramo das angifitas que teria
dado origem s angiospermas, mas que ainda no
estava completamente diferenciado, reunindo
apenas algumas sinapomorfias que definem o
grupo atual. Baseado nesse cladograma, quatro
possibilidades podem ser assumidas para a
diversificao inicial das angiospermas. As
antfitas (A) surgiram no Trissico:
1) 1) e logo apareceu o clado das angiospermas
atuais (B), que se diversificou desde ento de
modo regular, apesar de registros fsseis
ainda no terem sido encontrados.
2) 2) mas as angiospermas de fato s
apareceram no Cretceo, se diversificando
rapidamente. A lacuna seria justificada pelos
grupos do ramo, os quais no possuam todas
as caractersticas de angiospermas e no
podem ser reconhecidos no registro fssil.
3) 3) e as angiospermas apareceram logo depois,
mas se diversificaram lentamente ou
permaneceram em alguma regio isolada.
Elas seriam pouco representativas e por isso
no detectadas no registro fssil. Talvez a
falta de uma caracterstica adaptativamente
importante teria sido responsvel por essa

51

diversificao inicial lenta; fatores intrnsecos

teriam promovido a diversificao do grupo.
4) 4) e as angiospermas apareceram logo depois
mas foram impedidas de se diversificar por
motivos extrinsecos, os quais desapareceram
no comeo do Cretceo permitindo a
diversificao a partir desse perodo.

Cladograma mostrando as quatro possibilidade de

diversificao das angiospermas baseado nas evidncias
fsseis (Doyle & Donoghue 1993): A. surgimento no Trissico
e diversificao gradual no evidenciada; B. surgimento no
Cretceo e diversificao rpida; C. surgimento no Trissico e
diversificao rpida possibilidade por novidades evolutivas
que permitiram uma irradiao no Cretceo e; D. surgimento
no Trissico e diversificao rpida de vrias linhagem
possibilitada por mudanas extrnsecas.

A diversificao das angiospermas

geralmente justificada pela aquisio de algumas
sinapomorfias que teriam sido adaptativas para
todo o grupo, como surgimento do carpelo que
teria possibilitado mecanismos reprodutivos de
isolamento
e,
consequentemente,
sua
diversificao. Imaginando que as primeiras
angiospermas fossem paleorvores, entretanto, e
considerado que 98% das angiospermas esto
includas nas eudicotiledneas ou nas paleoervas,
as caractersticas responsveis pela diversificao
das angiospermas devem ser procuradas dentre as
sinapomorfias daqueles dois clados. A grande
diversificao teria ocorrido, portanto, dentro das
angiospermas, talvez promovida pela aquisio do
hbito herbceo permitindo maior flexibilidade
fisiolgica, e no devido a mudanas reprodutivas.
A diversificao teria se mantido inicialmente
lenta at a mudana no hbito permitir a
irradiao do grupo. As angiospermas, nesse caso,
teriam surgido no Trissico mas se mantido pouco
diversificada e com caractersticas pouco
diagnsticas no tendo ainda sido reconhecida no
registro fssil (Hiptese C).

Por outro lado, se as primeiras

angiospermas tiverem sido paleoervas, grupo
antigo e altamente diversificado, sua origem
estaria associada rpida diversificao. Mas
ento, por que os grupos arbreos teriam
diminudo sua diversificao? Uma possibilidade
seria a ocupao de ambientes mais estveis e a
seleo de estrategistas K investindo menos na
reproduo e mais na parte somtica. Entretanto, a
diversidade nos ambientes onde as paleorvores
ocorrem muito grande, sugerindo que esses
ambientes no determinariam necessariamente a
diminuio na taxa de diversificao.
Como
as
paleoervas
possuem
caractersticas diagnsticas e nenhuma foi
encontrada no registro fssil antes do Cretceo,
resta a possibilidade das angiospermas terem
surgido realmente no Cretceo e ento
rapidamente se diversificado (Hiptese B). Outra
possibilidade seria a de que esses grupos
atualmente
diversos
(paleoervas
e
eudicotiledneas) teriam surgido antes do
Cretceo mais se mantido pouco diversos talvez
por motivos extrinsecos, eliminados apenas no
Cretceo (Hiptese 4).
Existem
alguns
registros
angiospermides principalmente defendidos por
Cornet. Entre eles destaca-se Sanmiguelia.
Todavia, a relao duvidosa, representando na
melhor das hipteses, parte do ramo que daria
origem as angifitas, mas provavelmente eles
seriam melhor posicionados em outro clado das
angifitas, como nas Bennettitales ou Gnetales
(Crane 1993).
Monocotiledneas
As monocotiledneas fazem parte das
chamadas paleoervas. Apesar de nunca ter
atingido consenso, no sculo XIX, elas eram
consideradas mais antigas que as dicotiledneas.
Logo, a riqueza das dicotiledneas foi usada como
argumento para justificar sua suposta precedncia
em relao s monocotiledneas. Henslow, em
1893, sups inmeras origens para as
monocotiledneas a partir de dicotiledneas
aquticas, mas a idia foi contra-argumentada por
Sargant em 1908 (veja Les & Schneider 1995).
Uma possvel inverso no pode ser
completamente descartada. Por que as primeiras
angiospermas no poderiam ser semelhantes s
monocotiledneas,
da
onde
as
demais
dicotiledneas teriam derivado? Ento, elas
formariam um grupo parafiltico. Burger (1981)
defendeu uma teoria semelhante para a origem das
angiospermas.

52

Diagrama mostrando que a dicotomia entre mono e

dicotiledneas antiga, prximo a origem as angiospermas.

As monocotiledneas so desprovidas de
caractersticas exclusivas. Por exemplo, sistema
vascular actostlico (feixes dispersos) pode ser
encontrado em Piperaceae e Nymphaeales, assim
como um nico cotildone, em Peperomia e
Nelumbo, e os corpos proticos triangulares nos
elementos de tubo crivado, em Aristolochiaceae.
Nem todas as monocotiledneas apresentam
venao paralela (e.g. Dioscoriaceae). Ainda
assim, as monocotiledneas so geralmente
consideradas monofilticas, tendo divergido
prximo origem das angiospermas, derivada de
um grupo dentre as dicotiledneas. Uma das
principais razes que justificavam essa idia era a
maior
plasticidade
das
dicotiledneas.
Morfologicamente,
possveis
afinidades
evolutivas entre mono e dicotiledneas estariam
representadas por pares, como Nymphaeales e
Alismatales (Martin & Dowd 1986) e entre
Araceae e Piperaceae (Lotsy 1911, Emberger
1960, Burger 1977). Outra possibilidade seria a
ligao entre as paleoervas e as Dioscoreales
(Chase et al. 1995).
Algumas caractersticas, principalmente
qumicas, de Piperales colocariam-nas mais
relacionadas com as Magnoliidae, dentre elas as
clulas com leos essenciais (presentes em
Araceae, mas raras em monocotiledneas) e
alcalides
benzil-isoquinolnicos.
Uma
alternativa, seria explicar a srie de semelhanas
como convergncias devido a ocupao de
ambientes tropicais midos pelos dois grupos. Da
mesma forma que a origem das monocotiledneas

pode ser explicada por um afunilamento devido a

ocupao aqutica, as semelhanas entre
Nymphaeales e Alimatales, como ausncia de
vasos em ramos e folhas, poderiam ser explicadas
por convergncias mltiplas decorrentes da
ocupao de ambiente aqutico. Entretanto, o
ambiente no explicaria todas as convergncias e
talvez uma origem polifiltica pudesse ser
levantada para explicar essas semelhanas entre
mono e dicotiledneas.
Burger
(1977)
considerou
duas
evidncias fundamentais para traar uma linha
evolutiva entre mono e dicotiledneas,
estabelecendo uma hiptese para a origem das
flores: 1) estudos ontogenticos demonstraram
que o arranjo espiralado encontrado em
monocotiledneas evoluiu de uma trimeria
original; 2) flores trmeras possuem trs traos
vasculares, cada qual relacionado com uma
brctea, dois estames e um pistilo. Uma hiptese
de evoluo, ento, seria a derivao de flores
trmeras ou tetrmeras a partir da reduo dos
interns e subsequente fuso de flores bissexuadas
simples, como as encontradas em Chloranthales.
Nesse caso, as brcteas florais de Piperales seriam
homlogas ao perianto das flores de
Lactoridaceae. O arranjo inicial entre pistilo,
estames e brcteas seria oposto, da onde teria
derivado o arranjo alternado como conseqncia
da economia de espao. Desse modelo de flor, a
adio de peas do perianto teria ocorrido atravs
da diviso do perianto ou da proliferao de
primrdios estaminais seguida de esterilizaes. A
multiplicao de peas do perianto aumentou a
proteo das flores, enquanto os insetos eram
atrados pelo odor e tinham no plen sua
recompensa. Em plantas com flores simples, o
arranjo denso em espigas ajudava na proteo dos
rgos reprodutivos, mas em alguns casos a espata
pode auxiliar, tanto na proteo da espiga como
na atrao de insetos. A corola como forma de
atrao visual evoluiu mais tarde, o que
confirmado pela seqncia ontogentica de muitas
flores.
Essa hiptese se sustenta tambm na
possibilidade da origem de flores em pseudoflores, como em compostas, situao anloga.
Outro fator a origem de trimeria em grupos no
relacionados evolutivamente. Uma explicao
atravs da composio a partir de uma flor
terminal e duas laterais seria mais provvel que
vrias redues a trimeria a partir de uma flor com
muitas peas. Essa linha evolutiva para explicar a
relao entre as flores caracteriza a hiptese do
pseudanto, onde a flor formada por um eixo
multi-axial de estrbilos reduzidos. Engler havia

53

defendido essa hiptese, mas para ele as

amentferas
representariam
as
primeiras
angiospermas, o que foi refutado com base em
registro fssil e dados de filogenia. Entretanto, a

teoria do pseudanto ainda merecedora de

anteno quando assumimos outros grupos como
provveis angiospermas basais, como o caso de
Chloranthaceae e Piperaceae.

Esquema mostrando a linha evolutiva proposta por Burger (1977). A flor bissexuada (pseudanto) trmera teria surgido a partir da reduo
de entrenos de trs flores simples, como as de Chloranthaceae. A diversificao das linhagens de angiospermas teria ento se iniciado
atravs da proliferao ou reduo de partes florais em algumas linhagens.
Leitura:
Endress, P.K. 1986. Reproductive structures and phylogenetic significance of extant primitive angiosperms. Pl. Syst. Evol. 152: 1-28.
Krassilov, V.A. 1991. The origin of angiosperms: new and old Problems. Trends Ecol. Evol. 6(7): 215-220.

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