Gynecologie Obstetrique & Fertilite 42 (2014) 635639

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ScienceDirect
www.sciencedirect.com

Dix-neuvie`mes journees nationales de la Federation francaise detude de la reproduction (Issy-les-Moulineaux,

1719 septembre 2014)

Tumeur limite de lovaire unilaterale : lannexectomie est-elle le

bon choix ?
Unilateral borderline ovarian tumor and unilateral adenexectomy?
J. Boujenah a,*,b, A. Bricou a,b, G. Moreaux a,b, M. Grynberg a,b, C. Sifer a,b,
J.N. Hugues a,b, C. Poncelet a,b
a
b

Pole femme et enfant, groupe hospitalier universitaire Paris Seine Saint-Denis, site Jean-Verdier, avenue du 14-Juillet, 93140 Bondy, France
UFR SMBH Leonard-de-Vinci, universite Paris-13, 93000 Bobigny, France

I N F O A R T I C L E

R E S U M E

Historique de larticle :
Recu le 30 juin 2014
Accepte le 17 juillet 2014
t 2014
Disponible sur Internet le 20 aou

Le choix de lannexectomie homolaterale en cas de tumeur limite unilaterale doit repondre a` la fois a` un
objectif carcinologique (limiter le risque de recidive), de fertilite et sintegrer dans la prise en charge
globale dun couple en cas de desir de grossesse. Lannexectomie unilaterale est une option legitime en
cas de desir de grossesse par rapport au risque de recidive et de survie. Lidentication dun groupe a` haut
risque de recidive est necessaire. Lannexectomie unilaterale est une option envisageable an de
preserver la fertilite en cas de tumeur unilaterale bien que les donnees sur la reserve ovarienne sont
manquantes. Lannexectomie unilaterale doit etre envisage en situation dinfertilite. Une fecondation in
vitro, si elle est indiquee, est possible en particulier en labsence de facteur de mauvais pronostic apre`s
annexectomie. La place de la cryopreservation de tissu ovarien ou de la maturation in vitro reste a` denir.
2014 Elsevier Masson SAS. Tous droits reserves.

Mots cles :
Tumeur limite de lovaire
Annexectomie
Fertilite
Recidive
AMP

A B S T R A C T

Keywords:
Borderline ovarian tumor
Adnexectomy
Fertility
Recurrence
ART

To perform an adnexectomy in case of unilateral borderline tumor must consider the risk of recurrence,
the preservation of fertility, and to integrate a global comprehensive management of a couple.
Adnexectomy can be considering as a legitimate option when the woman desire a pregnancy. The risk of
recurrence is low and the global survey high. Identication of woman with a high risk of recurrence is
necessary. Adnexectomy can be considering as a legitimate option to preserve fertility in case of
unilateral tumor. However, ovarian reserve data are missing after the surgery. Adnexectomy can be
considering for the management of infertile woman with unilateral borderline tumor. IVF can be
performed in the absence of any poor prognosis factor. Management with ovarian cryopreservation and
In vitro Maturation remain unclear.
2014 Elsevier Masson SAS. All rights reserved.

1. Introduction
Les tumeurs ovariennes dites limite surviennent principalement chez des femmes non menopausees dont 1/3 des cas avant
lage de 40 ans [1]. Le recul progressif de lage de la premie`re
grossesse ainsi que leur meilleur pronostic par comparaison aux

* Auteur correspondant.
Adresse e-mail : jeremy.boujenah@gmail.com (J. Boujenah).
http://dx.doi.org/10.1016/j.gyobfe.2014.07.027
1297-9589/ 2014 Elsevier Masson SAS. Tous droits reserves.

tumeurs invasives de lovaire ont conduit a` proposer un

traitement conservateur en particulier en cas de tumeur
unilaterale [2]. La voie laparoscopie doit etre preferer an de
preserver la fertilite [3].
La chirurgie conservatrice est denie par la conservation de
luterus et au moins une partie dun des deux ovaires. Elle debute
par une exploration rigoureuse de la cavite abdomino-pelvienne,
suivie dune stadication comple`te comportant une cytologie, des
biopsies peritoneales, et une omentectomie infra-colique. En cas
de tumeur mucineuses, une appendicectomie devra etre realisee.

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J. Boujenah et al. / Gynecologie Obstetrique & Fertilite 42 (2014) 635639

Le choix de lannexectomie homolaterale en cas de tumeur

limite doit repondre a` la fois a` un objectif carcinologique (limiter le
risque de recidive), de fertilite et sintegrer dans la prise en charge
globale dun couple en cas de desir de grossesse [4]. De fait, les
situations de tumeur limite bilaterale ou en cas dannexe unique
sont exclus de cette analyse.
2. Annexectomie unilaterale et risque de recidive
2.1. Facteurs de risque de recidive en cas de tumeur a` la limite de la
malignite
Apre`s chirurgie radicale, le taux de recidive est estime entre 5
7 % [58]. En cas de traitement conservateur, le taux moyen de
recidive est de 15 % [59].
Aucun consensus ne denit precisement les tumeurs limites
dite a` haut risque. De fait, lidentication des facteurs de risques de
recidive est necessaire en particulier chez une femme desirant un
enfant an de planier son suivi et organiser son projet de
grossesse.
Morice et al. [10] ont identie en 2012 les caracteristiques
histologiques et cliniques permettant dindividualiser un groupe
dit a` haut risque. Lexistence dimplants peritoneaux invasifs (en
cas de tumeur limite sereuse) et une resection incomple`te des
lesions sont associes au risque devolution vers une forme invasive
de la maladie.
Lexistence dun contingent micropapillaire et la presence de
foyer de micro-invasion au sein du stroma en cas de tumeur
sereuse seraient associe a` un risque plus eleve de recidive invasive
excepte en cas de stade precoce de la maladie [11,12]. Recemment
Uzan [13] retrouve au sein dune large serie de 191 patientes, la
presence du contingent micropapillaire et le sous-type mucineux
comme facteurs de risque de recidive. Pour dautres auteurs, ces
caracteristiques ne sont pas predictives du risque de recidive [14].
Dans letude de cohorte allemande AGO publie en 2013 [15], le
risque de recidive etait associe au stade FIGO, a` la presence dun
residu tumoral en n dintervention, a` la realisation dune
stadication incomple`te et a` la realisation dune chirurgie
conservatrice.
Ces recidives sont le plus souvent isolees et se situent le plus
souvent sur lovaire restant [16].
La survie globale nest que peu modiee en particulier pour les
tumeurs de stade I. Le risque de dece`s est de 0,3 % dans ces cas la` [17].
En cas de stade II (extension pelvienne de la maladie) ou III
(presence dimplants peritoneaux), une chirurgie conservatrice
avec une annexectomie homolaterale peut etre envisage si le
residu tumoral en n de procedure est nul [6,18].
En outre, le faible nombre de cas, le risque eleve de recidive et
lagressivite de ces stades avances avec un risque de dece`s [19]
incitent a` la reexion concernant la realisation dun traitement
conservateur [13].
Lage semblerait avoir un impact sur le risque de recidive. Celui
ci est majore en cas dage inferieur a` 40 ans. Cependant, le risque de
recidive sur un mode invasif semble plus eleve au dela` de cet age
[20].
2.2. Alternatives chirurgicales et recidive tumorale : place de la
kystectomie ou de lovariectomie
La realisation dune kystectomie saccompagne dun risque de
recidive entre 10 a` 42 % en fonction des series, bien que certains
auteurs rapportent des taux similaires a` lannexectomie [4,21]. Les
raisons supposees pour expliquer ce risque sont : une rupture du
kyste peroperatoire, la multifocalite de latteinte ovarienne initiale
et la positivite des marges de la kystectomie [22]. Celle ci nest donc
pas etre indiquee en cas de tumeur limite unilaterale.

De plus la survie globale nest pas inuencee par la realisation

dune kystectomie alors quelle majore de manie`re signicative le
risque de recidive.
Lovariectomie seule na pas ete etudiee. Lextension au
mesovarium des tumeurs limite impliquent le plus souvent la
realisation dune salpingectomie [16]. De plus, la description de
tumeur limite de la trompe, et la possibilite que certaines tumeurs
ovariennes meme limite puissent derivees de precurseurs
localises au sein de la trompe (Serous tubal intraepithelial
carcinoma et papillary tubal hyperplasia), nincite pas lovariectomie seule [2326]. La place dune kystectomie associe a` une
mbriectomie radicale et a` la resection des implants peritoneaux
reste a` evaluer.
2.3. Evaluation pre- et peroperatoire de la faisabilite de
lannexectomie homolaterale
Lidentication dun groupe a` haut risque est difcile en
preoperatoire. Lechographie pelvienne represente un outil de
choix dans la distinction entre tumeur ovarienne benigne, limite
ou maligne [27]. Cependant, elle ne permet pas de reperer un
groupe a` haut risque de recidive en cas de tumeur limite.
Limagerie par resonance magnetique est particulie`rement
utile en cas de kyste classe comme complexe par lechographie ou
de taille superieure a` 7 cm. Son aide dans lidentication dun
groupe de tumeur limite a` haut risque necessite dautres etudes
[28,29].
Lutilisation seul du CA125 ne permet pas didentier la nature
limite dune masse ovarienne. En revanche lelevation du CA125 en
cas de tumeur limite pourrait permettre didentier les patientes a`
risque de recidive en particulier en cas de stade II ou III de la
classication de FIGO [30].
Le dosage de lHE4 et lutilisation de lalgorithme ROMA ne
semble pas ameliorer la prediction de tumeur limite a` haut risque
de recidive [31].
La combinaison de lechographie et des marqueurs tumoraux
pourrait permettre de mieux identier la nature limite des
tumeurs ovariennes [32].
Un nomogramme a recemment ete propose an devaluer le
risque de recidive [33]. La realisation dune validation externe de ce
mode`le a montre une faible calibration (Index de concordance
0,54), limitant sa generalisation [34].
En conclusion, lannexectomie homolaterale en cas de tumeur
limite de lovaire unilateral est une option legitime en cas de desir
de grossesse par rapport au risque de recidive et de survie.
Actuellement seul lanalyse histologique per- et postoperatoire
permet didentier un groupe a` haut risque de recidive. La
realisation dune annexectomie ou dune prise en charge rapide en
onco-fertilite avec preservation de luterus doit etre discutee avec
ces femmes a` haut risque de recidive.
3. Annexectomie unilaterale et fertilite subsequente
Le crite`re de jugement principal de la fertilite postoperatoire est
lobtention dune grossesse menee a` terme avec enfant vivant. An
danalyser leffet dune annexectomie unilaterale en cas de tumeur
limite, il convient de prendre en compte leffet du geste chirurgical,
les caracteristiques cliniques de la patiente ainsi que leffet propre
de la maladie sur la fertilite.
En outre, le statut fertile ou hypofertile dune femme avant
chirurgie nest souvent pas connu. Le recueil du delai dexposition a` la grossesse avant chirurgie, peu detaille dans la litterature,
est un element important a` prendre en consideration. La
realisation dune annexectomie ou dune kystectomie ou dune
ovariectomie na peut-etre pas le meme impact sur la fertilite
ulterieure.

J. Boujenah et al. / Gynecologie Obstetrique & Fertilite 42 (2014) 635639

Les donnees concernant la reserve ovarienne, la permeabilite

tubaire ou les parame`tres masculins sont souvent manquantes ce
qui rend tre`s complexe levaluation de la fecondabilite en postoperatoire.
3.1. Fertilite et annexectomie
La realisation dune annexectomie pour pathologie benigne ne
semble pas avoir dimpact negatif sur la fertilite en population
generale. Pour Bellati, lannexectomie ne reduit pas le taux de
grossesse ulterieur en comparaison a` des patientes ayant leur deux
annexes saines [35]. Cependant, ces patientes sont toutes
considerees comme fertile au prealable. Bjelland montre quune
annexectomie ne resulte pas en lapparition dune menopause plus
precoce [36], probablement par un mecanisme compensatoire de
lovaire restant [37].
Les donnees concernant les marqueurs de la reserve ovarienne
apre`s annexectomie unilaterale sont peu nombreuses. La realisation de ce geste dans lenfance ne semble pas modier la fonction
gonadique [38]. Lage auquel est realisee lannexectomie est
probablement determinant.
3.2. Fertilite et traitement conservateur des tumeurs limites
Dans la revue de litterature publiee en 2012 incluant les
17 series avec plus de 50 cas de traitement conservateur, Darai
et al. estimaient le taux de grossesse spontanee a` 54 % [4].
Les facteurs pronostiques associes a` lobtention dune grossesse
sont lage [7], et le sous-type histologique mucineux [39] en raison
dune atteinte plus volontiers unilaterale et une moindre localisation peritoneale.
Les patientes atteintes dune tumeur limite sereuses ou avec un
contingent micropapillaire presentent egalement plus frequemment un antecedent dhypofertilite [12,40,41].
Recemment dans une serie de 26 patientes, Uzan rapporte les
resultats encourageants en termes de grossesse (21 grossesses sur
13 patientes) apre`s une seconde chirurgie conservatrice en cas de
recidive [42]. Ce traitement reste une option envisageable en cas de
tumeur limite non invasive. Ces donnees pourraient encourager a`
la realisation dun traitement conservateur initial en cas de
decouverte de tumeur limite unilaterale.
3.3. Alternative chirurgicale et fertilite : place de la kystectomie ou de
lovariectomie
Si la kystectomie ameliore la fertilite en cas de tumeur limite
bilaterale [43], son benece en cas de tumeur unilaterale reste
incertain.
En cas de tumeur mucineuse, la kystectomie nameliore pas les
chances de grossesses [44]. Au sein de la cohorte multicentrique
francaise [7], le type de traitement conservateur, quel que soit la
nature histologique, navait pas dimpact sur la fertilite.
Aucune etude na concerne speciquement lovariectomie pour
la fertilite.
En conclusion, lannexectomie unilaterale est une option
envisageable an de preserver la fertilite en cas de tumeur
unilaterale. Dautres travaux sont necessaires en particulier dans
lidentication du statut fertile ou hypofertile avant la prise en
charge ainsi que dans levaluation de la reserve ovarienne avant et
apre`s chirurgie.
4. Annexectomie unilaterale et patiente prise en charge en
medecine de la reproduction
Linterpretation des resultats suscites doivent tenir compte du
contexte dans lequel le diagnostic de tumeur limites est effectue.

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4.1. Decouverte dans le cadre du bilan dinfertilite

Les tumeurs limites ont ete decrites comme plus frequente en
cas dinfertilite et lors de lutilisation de plus de 12 cycles du citrate
de clomife`ne [45]. La prise en charge dune tumeur limite par une
annexectomie unilaterale doit alors prendre en compte outre le
risque de recidive, lensemble des facteurs feminins et masculins
pouvant avoir un impact sur la fertilite.
Le delai de recidive de la maladie depend du stade de la maladie
et du type histologique. La recidive survient principalement dans
les 2 ans qui suivent le traitement conservateur [46]. De`s lors deux
questions simposent. Tout dabord apre`s annexectomie unilaterale dans quel delai peut-on autoriser une grossesse spontanee ou
recourir a` lassistance medicale a` la procreation (AMP) ? Ensuite,
existe-t-il dautres alternatives de prise en charge dans le cadre de
lAMP ?
4.2. Annexectomie unilaterale et AMP
En labsence de pathologie tubaire controlaterale, ou de
diminution de reserve ovarienne ou dalteration spermatique,
une procreation spontanee avec ou sans stimulation ovarienne doit
etre privilegiee dans lannee qui suit la chirurgie. Dans ces
situations et en particulier en cas dage jeune, letiologie de
linfertilite doit etre recherchee. Le recours aux gonadotrophines
hors AMP semble possible [47].
En cas de necessite de recourir a` lAMP, un delai dexpectative
de 1 a` 2 ans est suggere [22]. Les cas de recidives survenues lors de
la prise en charge en AMP lont ete apre`s kystectomie puis FIV [48].
Les recentes donnees du registres hollandais sur le risque de
tumeur ovarienne apre`s AMP incite a` la prudence quand aux
recours a` lhyperstimulation ovarienne controlee [49]. Lexperience de plusieurs equipes a ete neanmoins ete publie en cas de
stade peu avance et sont rassurantes. Aucun effet indesirable na
ete rapporte [50,51]. Dans la serie multicentrique francaise, Fortin
rapporte 13 grossesses sur 25 patients [46]. Cependant, peu de
donnees sont disponibles en cas de tumeur agressive ou a` haut
risque.
4.3. Annexectomie unilaterale et AMP : place de la kystectomie, de la
cryopreservation et de la maturation in vitro (MIV)
En raison du risque de recidive eleve, la kystectomie na pas sa
place dans le cadre dun couple en echec de conception et ceux
dautant quune stimulation sera requise.
Le recours a` la cryopreservation de cortex ovarien sain lors de la
laparoscopie a ete suggere dans de petites series [52]. En labsence
de partenaire, la place de la MIV ou la crypreservation ovocytaire
apre`s stimulation ovarienne reste a` denir [53,54]. Dans le cadre
dun couple avec projet parental, la realisation dune cryopreservation embryonnaire sur lovaire sain restant avant une possible
annexectomie bilaterale est une option realisable [55].
En conclusion, lannexectomie unilaterale doit etre envisage en
situation dinfertilite. Une FIV si elle est indiquee est possible en
particulier en labsence de facteur de mauvais pronostic (implants
invasif, maladie residuelle, contingent micropapillaire) [4]. Dans
les autres situations, les techniques dAMP utilisees en oncofertilite sont a` discuter.
5. Conclusion
Lannexectomie homolaterale en cas de tumeur limite unilaterale est loption a` privilegier. Ses resultats en termes de fertilite
et de recidives sont satisfaisants en comparaison a` la kystectomie.
Dans le cadre de lAMP, la distinction entre une femme fertile ou
hypofertile, en couple avec projet parental ou seul, semble

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J. Boujenah et al. / Gynecologie Obstetrique & Fertilite 42 (2014) 635639

imperative an de ne pas reduire levaluation de la prise en charge

aux resultats parcellaires dune annexectomie unilaterale.
Declaration dinterets
Les auteurs declarent ne pas avoir de conits dinterets en
relation avec cet article.
References
[1] Skrnisdottir I, Garmo H, Wilander E, Holmberg L. Borderline ovarian tumors in
Sweden 19602005: trends in incidence and age at diagnosis compared to
ovarian cancer. Int J Cancer 2008;123(8):1897901.
[2] Kurman RJ, Trimble CL. The behavior of serous tumors of low malignant
potential: are they ever malignant? Int J Gynecol Pathol 1993;12(2):1207.
[3] Fauvet R, Poncelet C, Dara E. [Feasibility and limits of laparoscopic treatment
of borderline ovarian tumours]. Gynecol Obstet Fertil 2006;34(6):4708.
[4] Dara E, Fauvet R, Uzan C, Gouy S, Duvillard P, Morice P. Fertility and borderline
ovarian tumor: a systematic review of conservative management, risk of
recurrence and alternative options. Hum Reprod Update 2013;19(2):15166.
[5] Morice P, Camatte S, El Hassan J, Pautier P, Duvillard P, Castaigne D. Clinical
outcomes and fertility after conservative treatment of ovarian borderline
tumors. Fertil Steril 2001;75(1):926.
[6] Zanetta G, Rota S, Chiari S, Bonazzi C, Bratina G, Mangioni C. Behavior of
borderline tumors with particular interest to persistence, recurrence, and
progression to invasive carcinoma: a prospective study. J Clin Oncol 2001;
19(10):265864.
[7] Fauvet R, Poncelet C, Boccara J, Descamps P, Fondrinier E, Dara E. Fertility after
conservative treatment for borderline ovarian tumors: a French multicenter
study. Fertil Steril 2005;83(2):28490 [quiz 5256].
[8] Park J-Y, Kim D-Y, Kim J-H, Kim Y-M, Kim Y-T, Nam J-H. Surgical management
of borderline ovarian tumors: the role of fertility-sparing surgery. Gynecol
Oncol 2009;113(1):7582.
[9] Darai E, Teboul J, Fauconnier A, Scoazec JY, Benia JL, Madelenat P. Management and outcome of borderline ovarian tumors incidentally discovered at or
after laparoscopy. Acta Obstet Gynecol Scand 1998;77(4):4517.
[10] Morice P, Uzan C, Fauvet R, Gouy S, Duvillard P, Darai E. Borderline ovarian
tumour: pathological diagnostic dilemma and risk factors for invasive or lethal
recurrence. Lancet Oncol 2012;13(3):e10315.
[11] Laurent I, Uzan C, Gouy S, Pautier P, Duvillard P, Morice P. Results after
conservative treatment of serous borderline tumors of the ovary with a
micropapillary pattern. Ann Surg Oncol 2008;15(12):35616.
[12] Fauvet R, Demblocque E, Morice P, Querleu D, Dara E. Behavior of serous
borderline ovarian tumors with and without micropapillary patterns: results
of a French multicenter study. Ann Surg Oncol 2012;19(3):9417.
[13] Uzan C, Nikpayam M, Ribassin-Majed L, Gouy S, Bendifallah S, Cortez A, et al.
Inuence of histological subtypes on the risk of an invasive recurrence in a
large series of stage I borderline ovarian tumor including 191 conservative
treatments. Ann Oncol 2014;25(7):13129.
[14] Avril S, Hahn E, Specht K, Hauptmann S, Hoss C, Kiechle M, et al. Histopathologic features of ovarian borderline tumors are not predictive of clinical
outcome. Gynecol Oncol 2012;127(3):51624.
[15] Du Bois A, Ewald-Riegler N, de Gregorio N, Reuss A, Mahner S, Fotopoulou C,
et al. Borderline tumours of the ovary: a cohort study of the Arbeitsgmeinschaft Gynakologische Onkologie (AGO) Study Group. Eur J Cancer
2013;49(8):190514.
[16] Koskas M, Madelenat P, Yazbeck C. [Ovarian low malignant potential tumor:
how to preserve fertility?] Gynecol Obstet Fertil 2009;37(1112):94250.
[17] Tulpin L, Rouzier R, Morel O, Malartic C, Dara E, Barranger E. [Borderline
ovarian tumors: an update]. Gynecol Obstet Fertil 2008;36(4):4229.
[18] Uzan C, Kane A, Rey A, Gouy S, Camatte S, Pautier P, et al. Prognosis and
prognostic factors of the micropapillary pattern in patients treated for stage II
and III serous borderline tumors of the ovary. Oncologist 2011;16(2):18996.
[19] Prat J, De Nictolis M. Serous borderline tumors of the ovary: a long-term
follow-up study of 137 cases, including 18 with a micropapillary pattern and
20 with microinvasion. Am J Surg Pathol 2002;26(9):111128.
[20] Trillsch F, Mahner S, Woelber L, Vettorazzi E, Reuss A, Ewald-Riegler N, et al.
Age-dependent differences in borderline ovarian tumours (BOT) regarding
clinical characteristics and outcome: results from a sub-analysis of the
Arbeitsgemeinschaft Gynaekologische Onkologie (AGO) ROBOT study. Ann
Oncol 2014;25(7):13207.
[21] Yoav Y, Beiner ME, Gotlieb WH, Korach Y, Perri T, Ben-Baruch G. Clinical
outcome of cystectomy compared with unilateral salpingo-oophorectomy as
fertility-sparing treatment of borderline ovarian tumors. Fertil Steril
2007;88(2):47984. http://dx.doi.org/10.1016/j.fertnstert.2006.11.128.
[22] Trope CG, Kaern J, Davidson B. Borderline ovarian tumours. Best Pract Res Clin
Obstet Gynaecol 2012;26(3):32536.
[23] Vang R, Shih I-M, Kurman RJ. Fallopian tube precursors of ovarian low- and
high-grade serous neoplasms. Histopathology 2013;62(1):4458.
[24] Kurman RJ, Vang R, Junge J, Hannibal CG, Kjaer SK, Shih I-M. Papillary tubal
hyperplasia: the putative precursor of ovarian atypical proliferative (borderline) serous tumors, noninvasive implants, and endosalpingiosis. Am J Surg
Pathol 2011;35(11):160514.

[25] Przybycin CG, Kurman RJ, Ronnett BM, Shih I-M, Vang R. Are all pelvic
(nonuterine) serous carcinomas of tubal origin? Am J Surg Pathol
2010;34(10):140716.
[26] Tang S, Onuma K, Deb P, Wang E, Lytwyn A, Sur M, et al. Frequency of serous
tubal intraepithelial carcinoma in various gynecologic malignancies: a study
of 300 consecutive cases. Int J Gynecol Pathol 2012;31(2):10310.
[27] Nunes N, Ambler G, Foo X, Naftalin J, Widschwendter M, Jurkovic D. Use of the
IOTA simple rules for the diagnosis of ovarian cancer: a meta-analysis. Ultrasound Obstet Gynecol 2014. http://dx.doi.org/10.1002/uog.1343.
[28] Thomassin-Naggara I, Balvay D, Aubert E, Dara E, Rouzier R, Cuenod CA, et al.
Quantitative dynamic contrast-enhanced MR imaging analysis of complex
adnexal masses: a preliminary study. Eur Radiol 2012;22(4):73845.
[29] Bazot M, Haouy D, Dara E, Cortez A, Dechoux-Vodovar S, Thomassin-Naggara
I. Is MRI a useful tool to distinguish between serous and mucinous borderline
ovarian tumours? Clin Radiol 2013;68(1):e18.
[30] Poncelet C, Fauvet R, Yazbeck C, Coutant C, Darai E. Impact of serum tumor
marker determination on the management of women with borderline ovarian
tumors: multivariate analysis of a French multicentre study. Eur J Surg Oncol
2010;36(11):106672.
[31] Braicu EI, Van Gorp T, Nassir M, Richter R, Chekerov R, Gasimli K, et al.
Preoperative HE4 and ROMA values do not improve the CA125 diagnostic
value for borderline tumors of the ovary (BOT) a study of the TOC Consortium. J Ovarian Res 2014;7:49.
[32] Zacharakis D, Thomakos N, Biliatis I, Rodolakis A, Simou M, Daskalakis G, et al.
Ultrasonographic markers and preoperative CA-125 to distinguish between
borderline ovarian tumors and stage I ovarian cancer. Acta Obstet Gynecol
Scand 2013;92(3):28592.
[33] Obermair A, Tang A, Kondalsamy-Chennakesavan S, Ngan H, Zusterzeel P,
Quinn M, et al. Nomogram to predict the probability of relapse in patients
diagnosed with borderline ovarian tumors. Int J Gynecol Cancer 2013;
23(2):2647.
[34] Bendifallah S, Ballester M, Uzan C, Fauvet R, Morice P, Darai E. Nomogram to
predict the recurrence in patients with early and advanced stages of mucinous
and serous borderline ovarian tumors. Am J Obstet Gynecol 2014. http://
dx.doi.org/10.1016/j.ajog.
[35] Bellati F, Ruscito I, Gasparri ML, Antonilli M, Pernice M, Vallone C, et al. Effects
of unilateral ovariectomy on female fertility outcome. Arch Gynecol Obstet
2014. http://dx.doi.org/10.1007/s00404-014-3194-8 [Epub ahead of print].
[36] Bjelland EK, Wilkosz P, Tanbo TG, Eskild A. Is unilateral oophorectomy
associated with age at menopause? A population study (the HUNT2 Survey)
Hum Reprod 2014;29(4):83541.
[37] Khan Z, Gada RP, Tabbaa ZM, Laughlin-Tommaso SK, Jensen JR, Coddington CC,
et al. Unilateral oophorectomy results in compensatory follicular recruitment
in the remaining ovary at time of ovarian stimulation for in vitro fertilization.
Fertil Steril 2014;101(3):7227.
[38] Zhai A, Axt J, Hamilton EC, Koehler E, Lovvorn HN. Assessing gonadal function
after childhood ovarian surgery. J Pediatr Surg 2012;47(6):12729.
[39] Fauvet R, Demblocque E, Morice P, Querleu D, Gondry J, Dara E. [Comparison
of epidemiological factors between serous and mucinous borderline ovarian
tumors: therapeutic implications]. Bull Cancer 2012;99(5):5516.
[40] Gotlieb WH, Flikker S, Davidson B, Korach Y, Kopolovic J, Ben-Baruch G.
Borderline tumors of the ovary: fertility treatment, conservative management,
and pregnancy outcome. Cancer 1998;82(1):1416.
[41] Morris RT, Gershenson DM, Silva EG, Follen M, Morris M, Wharton JT. Outcome
and reproductive function after conservative surgery for borderline ovarian
tumors. Obstet Gynecol 2000;95(4):5417.
[42] Uzan C, Muller E, Kane A, Gouy S, Bendifallah S, Fauvet R, et al. Fertility sparing
treatment of recurrent stage I serous borderline ovarian tumours. Hum Reprod
2013;28(12):32226.
[43] Palomba S, Zupi E, Russo T, Falbo A, Del Negro S, Manguso F, et al. Comparison
of two fertility-sparing approaches for bilateral borderline ovarian tumours: a
randomized controlled study. Hum Reprod 2007;22(2):57885.
[44] Koskas M, Uzan C, Gouy S, Pautier P, Lhomme C, Haie-Meder C, et al. Fertility
determinants after conservative surgery for mucinous borderline tumours of
the ovary (excluding peritoneal pseudomyxoma). Hum Reprod 2011;26(4):
80814.
[45] Rossing MA, Tang M-TC, Flagg EW, Weiss LK, Wicklund KG. A case-control
study of ovarian cancer in relation to infertility and the use of ovulationinducing drugs. Am J Epidemiol 2004;160(11):10708.
[46] Fortin A, Morice P, Thoury A, Camatte S, Dhainaut C, Madelenat P. Impact of
infertility drugs after treatment of borderline ovarian tumors: results of a
retrospective multicenter study. Fertil Steril 2007;87(3):5916.
[47] Basille C, Olivennes F, Le Calvez J, Beron-Gaillard N, Meduri G, Lhomme C, et al.
Impact of gonadotrophins and steroid hormones on tumour cells derived from
borderline ovarian tumours. Hum Reprod 2006;21(12):32415.
[48] Beiner ME, Gotlieb WH, Davidson B, Kopolovic J, Ben-Baruch G. Infertility
treatment after conservative management of borderline ovarian tumors.
Cancer 2001;92(2):3205.
[49] Van Leeuwen FE, Klip H, Mooij TM, van de Swaluw AMG, Lambalk CB, Kortman
M, et al. Risk of borderline and invasive ovarian tumours after ovarian
stimulation for in vitro fertilization in a large Dutch cohort. Hum Reprod
2011;26(12):345665.
[50] Mantzavinos T, Kanakas N, Genatas C, Papadias K, Zourlas PA. Five years
follow-up in two patients with borderline tumours of the ovary hyperstimulated by gonadotrophin therapy for in-vitro fertilization. Hum Reprod 1994;
9(11):20323.

J. Boujenah et al. / Gynecologie Obstetrique & Fertilite 42 (2014) 635639

[51] Fasouliotis SJ, Davis O, Schattman G, Spandorfer SD, Kligman I, Rosenwaks Z.
Safety and efcacy of infertility treatment after conservative management of
borderline ovarian tumors: a preliminary report. Fertil Steril 2004;82(3):
56872.
[52] Fain-Kahn V, Poirot C, Uzan C, Prades M, Gouy S, Genestie C, et al. Feasibility of
ovarian cryopreservation in borderline ovarian tumours. Hum Reprod
2009;24(4):8505.
[53] Huang JYJ, Buckett WM, Gilbert L, Tan SL, Chian R-C. Retrieval of immature
oocytes followed by in vitro maturation and vitrication: a case report on a

639

new strategy of fertility preservation in women with borderline ovarian

malignancy. Gynecol Oncol 2007;105(2):5424.
[54] Porcu E, Venturoli S, Damiano G, Ciotti PM, Notarangelo L, Paradisi R, et al.
Healthy twins delivered after oocyte cryopreservation and bilateral ovariectomy for ovarian cancer. Reprod Biomed Online 2008;17(2):2657.
[55] Gallot D, Pouly JL, Janny L, Mage G, Canis M, Wattiez A, et al. Successful transfer
of frozen-thawed embryos obtained immediately before radical surgery for
stage IIIa serous borderline ovarian tumour: case report. Hum Reprod
2000;15(11):234750.