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Por qu hay tantas especies en el Neotrpico?

Alexandre Antonelli & Isabel Sanmartn 2

1 Gothenburg Botanical Garden, Carl Skottsbergs gata 22A, 413 19 Gteborg, Sweden
2 Real Jardn Botnico, CSIC, Plaza de Murillo 2, 28014 Madrid, Spain
Autor para correspondencia: Alexandre Antonelli, alexandre.antonelli@vgregion and Isabel Sanmartn, isanmartin@rjb.csic.es

Resumen: La regin Neotropical (Amrica tropical) es la regin ms rica en especies sobre la Tierra. Muchas
causas han sido propuestas para explicar esta increble biodiversidad, las cuales se pueden clasificar dentro de dos
grandes categoras: bitica (p.e. adaptaciones del suelo; interacciones biticas con polinizadores, dispersores y
herbvoros; conservacin del nicho; habilidad de dispersin) y abitica (p.e. tiempo; precipitaciones; rea y
temperatura; elevacin de la montaa; cambios hidrolgicos). En este artculo se revisan las evidencias para cada
una de las causas postuladas de diversificacin y se proporcionan direcciones generales hacia ms pruebas. Se
resalta la necesidad de ms muestreos buenos y filogenias datadas, y la urgencia de un incremento en la
colaboracin inter-disciplinaria.
Palabras Clave: biogeografa; botnica; evolucin; biomas Neotropicales; Amrica Tropical
LA REGIN NEOTROPICAL: UNA INTRODUCCIN
En Inglaterra cualquier persona aficionada de la historia natural disfruta en sus paseos una gran ventaja, por tener algo que siempre
atrae su atencin, pero en estas tierras frtiles llenas de vida, las atracciones son tan numerosas, que l en absoluto es apenas capaz de
caminar.
Charles R. Darwin, 19 de abril 1839, despus de dejar Brasil a bordo del HMS Beagle.
La palabra Neotrpico (del Griego neos = nuevo) se
refiere a la regin tropical del continente Americano,
o Nuevo Mundo un trmino acuado por Peter
Martyr dAnghiera en 1493 poco despus del primer
viaje de Cristbal Colon a las Amricas (OGorman,
1972). Como se define actualmente (Schultz, 2005), la
regin Neotropical se extiende desde Mxico central
en el norte hasta el sur de Brasil en el sur, incluyendo
Amrica Central, las islas del Caribe y la mayor parte
de Sur Amrica.
Geolgicamente, el Neotrpico est distribuido a
travs de tres placas tectnicas: la de Norte Amrica,
la del Caribe y la de Sur Amrica (Fig. 1), cada una
con una historia geolgica muy diferente. Las placas
Sur Americana y Africana formaron parte del
paleocontinente gigante de Gondwana por cientos de
millones de aos hasta su separacin final hace 100
millones de aos (Ma) (Scotese, 2001).
Las precipitaciones y temperaturas medias anuales son
generalmente altas, pero hay una gran variacin
regional. Mientras el occidente de Colombia en Sur
Amrica tiene las mayores precipitaciones en el
mundo, con casi 9000 mm anuales, otras regiones son
extremadamente secas. En la cuenca amaznica, los
rangos de precipitacin estn entre 1500 y 3000 mm
anuales, promediando los 2000 mm en la amazonia
central (Salati & Vose, 1984).
Antes de la colonizacin humana, la selva tropical de
la Amazonia representaba cerca de un tercio de todo

el continente sudamericano. Sin embargo hay muchos

otros biomas terrestres en el Neotrpico que son
notables por su tamao e importancia ecolgica, tales
como el Cerrado y el bosque Atlntico del este de
Brasil. La distribucin aproximada de los mayores
biomas/ecosistemas Neotropicales est dada en la Fig.
2, y Kricher (1999) da una visin general accesible de
sus caractersticas y biodiversidad.

BIODIVERSIDAD
DE
PLANTAS
NEOTROPICALES: PATRONES E HIPOTESIS

Distribucin de la diversidad de plantas. An

desde los viajes tempranos de los famosos
exploradores, tales como Humboldt (1820), Darwin
(1909) y Wallace (1852, 1853), la excepcional riqueza
de especies encontrada hoy en el Neotrpico ha
servido para nuestro entendimiento de la evolucin de
la vida sobre la Tierra. Comprendiendo alrededor de
90000-110000 especies de plantas con semillas, solo el
Neotrpico alberga alrededor del 37% de las especies
del mundo. Esto es quiz ms que frica tropical
(30000-35000 especies) Asia tropical y Oceana
combinadas (4000082000 especies; Gentry, 1982;
Thomas, 1999; Govaerts, 2001).
La explicacin del porque hay tantas especies en el
Neotrpico es tambin relevante para nuestro
entendimiento del gradiente latitudinal de especies
global el hecho de que la riqueza de especies tienda a
ser mayor a latitudes tropicales (Hillebrand, 2004), un

patrn que ha provocado una bsqueda por mucho

tiempo de explicaciones ecolgicas y evolutivas

(Kozak & Wiens, 2007; Mittelbach & al., 2007;

Buckley & al., 2010).

Fig 1. La regin Neotropical se

extiende desde Mxico central en
el norte hasta el sur de Brasil en
el sur, ocupando as las placas
tectnicas
norteamericana,
Caribe y suramericana (adaptado
de Wikimedia Commons).

Dentro del Neotrpico, como en ninguna otra regin,

las especies de plantas no se distribuyen
uniformemente. En un artculo Gentry (1982)
demostr que hay dos patrones principales de
distribucin de plantas, los cuales defini como
centrados en la Amazonia y Centrados en los
Andes. Tpicamente, los grupos que son ricos en
especies en uno de estos centros son relativamente
pobres en especies en el otro. Se propone nombrar a
esto el patrn Gentry.
Los grupos Centrados en los Andes tienen un centro
de diversidad en el noroeste de Sur Amrica y la
regin vecina de Amrica Central. Gentry ejemplifica
Fig. 2. Distribucin natural aproximada de los
mayores biomas Neotropicales y tipos de
vegetacin (adaptado de Wikimedia Commons).
Note que estos mapas difieren ampliamente en la
literatura en trminos de resolucin y
delimitaciones. Tambin est indicado el Istmo
de Panam.

este patrn con el mapa de diversidad de Maas (1977)

para el gnero Renealmia (Zingiberaceae; Fig. 3). De
acuerdo a la inspeccin de Gentry (1982), casi el 38%
de todas las especies de plantas Neotropicales puede
pertenecer a los grupos Centrados en los Andes. Los
grupos Centrados en la Amazonia, por otro lado,
estn caracterizados por tener un alto nmero de
especies en la cuenca Amaznica. Gentry ejemplifico
este patrn usando el mapa de diversidad de Berg
(1972) para la tribu Olmedieae (Moraceae; Fig. 4). Los
grupos Centrados en la Amazonia, de acuerdo a
Gentry, pueden comprender hasta el 33% de todas las
especies de plantas Neotropicales.

Fig 3. Diversidad de especies de un

grupo tpico Andino-centrado: el gnero
Renealmia (Zingiberaceae). Redibujado
de Maas (1977); la cuadricula de
Trinidad, errneamente dejada en
blanco por Maas se corrigi de acuerdo
con los datos en el texto. Mapa por L.
Andersson (sin publicar).

Fig. 4. Diversidad de especies de un

grupo tpico Amaznico-centrado: tribu
Olmedieae (Moraceae). Compilado de
mapas de distribucin de especies
individuales en Berg (1972) y localidades
listadas por Berg (1998). Mapa por L.
Andersson.

Ya que la gran mayora de especies de plantas

Neotropicales (71% en la investigacin de Gentry)
pertenece a alguno de estos grupos, Gentry concluyo
que cualquier explicacin de los patrones de
diversificacin evolutiva en estos taxones explicara
ampliamente la riqueza de la flora Neotropical
(Gentry, 1982: 581). Aunque se trataba de una
declaracin audaz y simplista haciendo alusin a una
creencia subyacente de que no debe haber una sola
explicacin para la biodiversidad Neotropical esto
sent las bases para una exploracin mayor de los

factores responsables para los

distribucin que observamos hoy.

patrones

de

Cmo se origino y evoluciono la biodiversidad

Neotropical? Muchos mecanismos han sido
propuestos para haber jugado un papel en el
ensamblaje histrico y evolucin de la biodiversidad
Neotropical. Estos se pueden clasificar dentro de dos
grandes categoras: biticos (p.e. adaptaciones del
suelo; interacciones biticas con polinizadores,
dispersores y herbvoros; conservacin del nicho;
habilidad de dispersin) y abiticos (p.e. tiempo;
precipitaciones; rea y temperatura; levantamiento de

montaas; cambios hidrolgicos). Abajo se presenta

un corto resumen de algunos de los principales
mecanismos
de
diversificacin
propuestos,
discutiendo su validez, y dando direcciones generales
hacia otras pruebas (ver Antonelli & al., 2010a para
una visin de otras hiptesis clsicas).

MECANISMOS BIOTICOS

Adaptaciones del suelo. Los eclogos han

percibido y estudiado la correlacin entre variaciones
edficas y la alta diversidad de especies, especialmente
en selvas tropicales (p.e., Ashton, 1969; Gentry, 1981;
Tuomisto & al., 1995, 2003b; Clark & al., 1999;
Tuomisto & al., 2003a). Fine & al. (2005) mostraron
que la mayora de especies en una filogenia de la tribu
Protieae (Burseraceae) fue asociada fuertemente con
solo uno de los tres principales tipos de suelo en el
oeste Amaznico (arcilla, suelos de terraza y arena
blanca). Su estudio sugiere que la especiacin por
adaptacin edfica puede haber jugado un papel
importante en el ensamblaje de la biodiversidad
Amaznica, pero son necesarios ms estudios
similares para comprobar la generalidad del modelo.
Interacciones biticas. Las interacciones entre
plantas y sus polinizadores, dispersin de semillas, y
antagonistas, y como tales interacciones han
promovido o restringido la diversificacin de especies,
constituye un tpico de investigacin complejo y an
pobremente estudiado para el Neotrpico.
La polinizacin de muchas especies Neotropicales an
no ha sido registrada, aunque en muchas familias
(tales como orqudeas) parece haber una alta
especificidad de polinizadores (Van der Cingel & Van
der Cingel, 2001). Aunque un polinizador general
puede ser deducido frecuentemente de un sndrome
de polinizacin de una planta, la observacin real
puede proporcionar nuevos conocimientos sobre las
interacciones planta-polinizador. En algunas especies
en Campanulaceae del gnero Burmeistera, por ejemplo,
se ha mostrado que son polinizadas durante el da por
colibres y por la noche por murcilagos (Muchhala,
2003). Las consecuencias evolutivas de polinizadores
especficos vs. generales, y el mecanismo exacto
subyacente a la especializacin floral, constituyen un
campo creciente y promisorio de la investigacin
Neotropical (p.e., Kay & al., 2005; Muchhala, 2007;
Muchhala & Potts, 2007; Tripp & Manos, 2008;
Armbruster & Muchhala, 2009; Alcantara &
Lohmann, 2010, 2011; Muchhala & al., 2010).
Las plantas y sus herbvoros constituyen ms de la
mitad de los organismos en los bosques tropicales

(Kursar & al., 2009). Kursar & al. (2009) encontraron

una fuerte seleccin para rasgos defensivos
divergentes en el gnero de leguminosas Inga. Sus
resultados sugieren que las interacciones plantaherbvoro pueden funcionar no solo como un
importante motor de especiacin, sino tambin como
un medio para el mantenimiento de la alta diversidad
de especies. Sin embargo, los antagonistas de las
plantas (herbvoros y patgenos) en teora podran
conducir a un efecto contrario, restringiendo la
diversificacin si la diversidad de los antagonistas
incrementa con la diversidad del hospedero (Ricklefs,
2010).
Habilidad de dispersin. El desarrollo y el
incremento en el uso de tcnicas de datacin
molecular ha indicado que las dispersiones de larga
distancia han ocurrido mucho ms frecuente entre
plantas de lo que alguna vez se pens (Renner, 2004,
2005; Queiroz, 2005).
Las dispersiones dentro de Sur Amrica
probablemente han producido un incremento neto del
nmero de especies en el continente, a pesar de la
extincin causada por la competencia entre las nuevas
llegadas y la biota autctona. La ola ms importante
de migracin es la que sigui al levantamiento del
Istmo de Panam en el Plioceno tardo (3.5 Ma), el
cual conecto Sur Amrica al norte despus de 100
millones de aos de aislamiento. Este evento,
conocido como el Gran Intercambio Bitico
Americano (GABI, por sus siglas en ingles),
originalmente ha sido documentado para mamferos
(Stehli & Webb, 1985), pero su rol recientemente ha
sido investigado en otros taxones a travs de metaanlisis de filogenias datadas (Weir & al., 2009; Cody
& al., 2010; Smith & Klicka, 2010). La evidencia
disponible sugiere que muchos linajes de plantas
arribaron a Sur Amrica prior al cierre final del Istmo
(Cody & al., 2010), algunos mucho antes (p.e.,
Antonelli & al., 2009; Erkens & al., 2009). Estas
dispersiones tempranas pueden haber sido facilitadas
por el salto de islas a travs de las Antillas protoMayor en el Eoceno temprano (50 Ma) y las Antillas
Mayores y la Estribacin Aves (GAARlandia, por sus
siglas en ingles) alrededor de la frontera
Eoceno/Oligoceno (33-35 Ma; Iturralde-Vinent &
MacPhee, 1999), aunque la evidencia geolgica para
estas conexiones de islas no parece concluyente.
Las migraciones repetidas desde el norte, las cuales
casi siempre fueron seguidas por radiaciones in situ
(Hughes & Eastwood, 2006; Pirie & al., 2006; Erkens
& al., 2007, 2009; Moore & Donoghue, 2007;

Antonelli & Sanmartn, in press), adicional a las

inferidas dispersiones transatlnticas directamente
desde frica (Lavin & al., 2004; Renner, 2004),
sugieren que las dispersiones desde otras masas de
tierra han jugado un papel importante en el
ensamblaje histrico de ciertos biomas Neotropicales
(Pennington & Dick, 2004; Pennington & al., 2006).
Conservacin del nicho. La hiptesis del
conservacionismo tropical (Wiens & Donoghue,
2004; Wiens, 2007) sugiere que hay ms especies de
plantas en el Neotrpico simplemente porque ms
linajes de plantas se originaron y diversificaron all
debido a la estabilidad climtica a largo plazo de la
regin (p.e., mayores tiempos para la especiacin) y la
tendencia de las especies a retener sus nichos
climticos sobre el tiempo evolutivo. La habilidad
inferida de alta dispersin de muchos linajes
mencionados arriba, combinada con la inferencia de
que muchos taxones de plantas muestran un alto
grado de conservacin del nicho (Crisp & al., 2009),
apoyan de que para las plantas es frecuente la idea
ms fcil moverse que evolucionar (Donoghue,
2008: 11551). Esto podra ser una generalizacin
apropiada
para
algunos
biomas/ecosistemas
Neotropicales, tales como los bosques tropicales
estacionalmente secos (ver Pennington & al., 2006
para un mapa detallado de distribucin). Anlisis
filogenticos indican que una proporcin significativa
de las especies en estos biomas pertenecen a linajes
que se dispersaron desde regiones distantes con
condiciones ambientales similares (p.e., ellos fueron
pre-adaptados) en vez de arribar desde biomas
vecinos tales como la Amazonia (Hughes &
Eastwood, 2006; Pennington & al., 2009, 2010).
Sin embargo, el conservacionismo del bioma puede
que no sea una regla general para el Neotrpico
entero. Simon & al. (2009) mostraron que muchos
linajes en el Cerrado han arribado desde ecosistemas
cercanos (selva tropical, bosques estacionalmente
secos, pastizales subtropicales y humedales),
adaptndose independientemente a condiciones de
fuego caractersticas de este bioma. Muchos otros
estudios han mostrado que un intercambio bitico
considerable ha ocurrido entre biomas Neotropicales
y zonas altitudinales dentro del mismo bioma (p.e.,
Perret & al., 2006; Antonelli & al., 2009; Dukov &
al., 2010; Hoorn & al., 2010).
As diferentes biomas parecen haber sido
ensamblados
mediante
diferentes
procesos
dominantes, los cuales tambin podran ser vistos
como que difieren en su permeabilidad a migraciones

exitosas (Pennington & al., 2010). Tales diferencias

pueden tambin llegar a ser evidentes dentro de
biomas, cuando reunimos ms informacin de
filogenias moleculares. En una revisin reciente, por
ejemplo, Sklen & al. (in press) mostro que cerca de
la mitad de gneros del planeta en los Paramos tienen
un origen templado, mostrando conservacin del
nicho (p.e., ellos fueron pre-adaptados al clima de
Paramo), mientras que la otra mitad de los gneros
estudiados son probablemente de origen tropical y se
han adaptado in situ. Cuantificar el grado de
intercambio bitico en el Neotrpico debera ayudar
al entendimiento del ensamblaje histrico de los
biomas y determinar con precisin los corredores
biolgicos para la conservacin futura.

MECANISMOS ABIOTICOS

Tiempo. La explicacin evolutiva ms antigua para

explicar la extraordinaria diversidad del Neotrpico es
probablemente la hiptesis del tiempo, la idea de
que la riqueza de especies de una regin esta
correlacionada a la cantidad de tiempo disponible para
la especiacin dentro de la regin (Wallace, 1878;
Mittelbach & al., 2007). De acuerdo a esta hiptesis, el
aislamiento geolgico y la estabilidad climtica a largo
plazo del continente suramericano deberan haber
favorecido a la acumulacin gradual y/o preservacin
de los linajes sobre el tiempo. Despus de la divisin
de frica en el Cretceo medio (100 Ma), Sur Amrica
contino aislado de otros continentes tropicales, hasta
que una nueva conexin fue establecida con Norte
Amrica va el levantamiento del Istmo de Panam
hace 3.5 Ma. Simpson (1980) acuo el trmino
aislamiento esplendido para referirse al hecho de
que la fauna de mamferos de Sur Amrica evoluciono
y se diversifico durante cerca de 90 millones de aos
en lo que fue efectivamente una isla aislada.
Tambin, comparado con Australia y otras masas de
tierra de Gondwana, la regin Neotropical siempre ha
tenido ms o menos la misma latitud geogrfica (cerca
al Ecuador), y por lo tanto sujeto a condiciones
climticas similares, as esta estabilidad climtica de
largo plazo debera haber favorecido bajas tasas de
extincin y la preservacin de especies sobre el tiempo
(Stebbins, 1974; Mittelbach & al., 2007).
Este modelo de museo de diversificacin la
nocin del Neotrpico como un museo de linajes es
apoyado por alguna evidencia paleontolgica y
filogentica reciente, mostrando que el origen de
muchas radiaciones evolutivas (diversificacin corona)
en la Amazonia de hoy pueden ser rastreadas al
Negeno temprano o an antes (Hoorn & al., 2010).

Sin embargo, otros estudios filogenticos muestran

evidencia de un modelo de cuna de diversificacin,
con una acumulacin rpida y reciente de especies va
alta tasa de especiacin, quiz desencadenada por
cambios climticos durante el Pleistoceno (Rull, 2011)
o eventos tectnicos relativamente recientes tales
como el levantamiento de los Andes al final del
Plioceno (Gregory-Wodzicki, 2000; Hughes &
Eastwood, 2006) o el levantamiento del Istmo de
Panam. El incremento de evidencia sugiere que estos
dos modelos no son mutuamente excluyentes, con
muchos grupos tropicales exhibiendo caractersticas
de diversificacin de museo y de cuna y tasas variables
de especiacin y extincin en sus historias evolutivas
(McKenna & Farrell, 2006; Mittelbach & al., 2007;
Antonelli & Sanmartn, in press).
Clima y rea: patrones actuales. Los eclogos
han reconocido que los altos niveles de precipitacin,
temperatura y heterogeneidad del hbitat estn
correlacionados con una alta riqueza de especies.
Globalmente, un modelo multipredictor combinado
ha mostrado una explicacin para el 70% de la
variacin global en la riqueza de especies (Kreft &
Jetz, 2007). Tales modelos pueden de hecho tener en
cuenta el muy debatido gradiente latitudinal en la
riqueza de especies (Kreft & Jetz, 2007), aunque
docenas de hiptesis alternativas han sido propuestas
(Lomolino, 2005). Parece que el clima juega un papel
importante en la determinacin de la riqueza de
especies a grandes escalas, mientras que a extensiones
menores tal correlacin frecuentemente es menos
evidente o no significativa en comparacin con una
expectativa nula (Field & al., 2009).
El efecto del rea (rango de tamaos) sobre la riqueza
de las especies ha sido estudiado ms en animales
(p.e., Rahbek & Graves, 2001) que en plantas (Field &
al., 2009), quiz debido a nuestro ms escaso
conocimiento del rango de tamaos para especies de
plantas Neotropicales. El efecto del rea sobre la
diversidad puede ser difcil de modelar y separar de
otras variables tales como heterogeneidad del hbitat
(Kreft & al., 2006; Kisel & al., in press), pero esto
parece ser un peor predictor de la riqueza de especies
que el clima (Field & al., 2009) u otras correlaciones
como las tasas de diversificacin (Svenning & al.,
2008).
Clima y rea: respuestas pasadas al clima.
Aunque el clima puede ser uno de los ms poderosos
predictores globales de la riqueza de especies hoy, su
papel histrico en la produccin o mantenimiento de
la diversidad de plantas Neotropicales es materia de

discordia. Anlisis de polen fsil muestran correlacin

entre las altas temperaturas globales en el Eoceno y la
alta diversidad de plantas en el Neotrpico (Jaramillo
& al., 2006), e indica que el calentamiento global en la
frontera Paleoceno/Eoceno (56.3 Ma) ha resultado en
el incremento en el nmero de especies para muchas
familias de plantas (Jaramillo & al., 2010). Sin
embargo, una correlacin similar no es evidente para
el Negeno, donde la diversidad de morfoespecies de
polen muestra pobres relaciones con las fluctuaciones
en la temperatura (Hoorn & al., 2010).
Quizs el enlace ms importante y debatible sugerido
entre el clima y la riqueza de especies en el
Neotrpico concierne a la teora del refugio para la
Amazonia. Durante los pasados ~2.6 Ma, la Tierra
paso a travs de 20 grandes periodos glaciales (Gates,
1993). Basados en la observacin de que los
principales centros de endemismo aviar en el norte de
Sur Amrica estn situados en zonas que hoy reciben
los ms altos niveles de precipitacin, Haffer (1969)
sugiri que la selva tropical cubierta en la Amazonia
cambiaba repetidamente en respuesta a oscilaciones
climticas globales. De acuerdo a esta hiptesis, los
bosques de tierras bajas fueron fragmentados dentro
de refugios aislados durante periodos ms fros (ms
secos) y expandidos y condensados de nuevo durante
periodos ms clidos (ms hmedos) interglaciares.
Como resultado, la especiacin aloptrica en los
refugios de bosque fue promovida.
Esta teora de refugio en el Pleistoceno gano apoyo
temprano con la emergencia de patrones de
distribucin similares en muchos taxones, incluyendo
plantas (Prance, 1973, 1978, 1982; Andersson, 1979).
Sin embargo, las crticas pronto comenzaron a
acumularse en muchas direcciones, incluyendo la
carencia de evidencia para una aridificacin
generalizada en la Amazonia, la demostracin de que
los centros percibidos de endemismo fueron
frecuentemente artefactos del muestreo, y el hecho de
que la edad de muchos clados Neotropicales inferidos
por anlisis de datacin molecular es anterior a la
aparicin de las glaciaciones del Pleistoceno (Nelson
& al., 1990; Bush, 1994; Knapp & Mallet, 2003).
Recientemente, Hoorn & al. (2010) presentaron la
revisin ms extensa de la evidencia geolgica, fsil y
molecular para el norte de Sur Amrica. Ya que
muchos grupos de organismos ya tenan una alta
diversidad prior al comienzo de las glaciaciones del
Pleistoceno hace 2.6 Ma, concluyeron (Hoorn & al.,
2010, 2011) que la dinmica del Pleistoceno como se
postulo por la teora del refugio o por procesos

alternativos (Rull, 2005, 2011) no puede ser

responsable por los niveles extraordinarios de riqueza
de especies Neotropicales. La teora del refugio ha
sido modificada ms tarde para aplicarse a todo el
Cenozoico, basada en la asuncin de que las
fluctuaciones climticas pueden conducir a
especiacin aloptrica (Haffer, 2008). Sin embargo, la
carencia de seales biogeogrficas en ciertas filogenias
Amaznicas (p.e., Kursar & al., 2009) y los modelos
nulos de especiacin recientemente desarrollados (De
Aguiar & al., 2009) desafan la opinin de que la
especiacin aloptrica ha sido el modo de especiacin
dominante.
El efecto de las fluctuaciones climticas puede haber
sido ms pronunciado fuera de la selva tropical
Amaznica. Antonelli & al. (2010b) sugiri que el
enfriamiento climtico siguiendo el ptimo climtico
del Mioceno medio probablemente incremento la
extensin geogrfica de las sabanas rocosas en el
Cerrado, promoviendo la expansin y diversificacin
de un grupo de orqudeas. El enfriamiento global
podra haber tenido un efecto comparable sobre todos
los continentes del sur, promoviendo la expansin de
hbitats abiertos y el establecimiento de regmenes de
incendios, desencadenando la diversificacin de
plantas adaptadas a condiciones de fuego (Simon &
al., 2009; Crisp & al., 2010; Bytebier & al., 2011).
Levantamiento de montaas. Extendindose
sobre 5000 km a lo largo de la costa oeste de Sur
Amrica, la Cordillera de los Andes constituye la
cadena montaosa ms larga directamente adyacente a
la selva tropical. Su levantamiento inicial se remonta al
Cretceo (Milnes, 1987), y se cree que ha procedido
aproximadamente de sur a norte y de oeste a este. En
los Andes centrales y norte, mucho del levantamiento
tuvo lugar en los ltimos 25 Ma, intensificndose
entre 10 y 5 Ma, y con algunos segmentos de la
Cordillera Oriental en el norte de los Andes
habindose originado tan reciente como 5-2 Ma
(Gregory-Wodzicki, 2000; Garzione & al., 2008;
Hoorn & al., 2010).
El levantamiento Andino pudo haber incrementado la
diversificacin de muchas maneras (ver Hoorn & al.,
2010): (1) incrementando la heterogeneidad del hbitat
en el norte de Sur Amrica, favoreciendo radiaciones
adaptativas y los nuevos hbitats de montaa recin
formados; (2) creando un corredor bitico para los
taxones pre-adaptados a las condiciones de montaa
para incrementar su rango; (3) favoreciendo la
especiacin aloptrica en los taxones de montaa,
separados por valles profundos y estribaciones y picos

impasables; (4) produciendo vicariancia geogrfica, y

consecuentemente aislamiento gentico, entre
poblaciones de tierras bajas de ambos lados de las
montaas emergiendo; (5) actuando como una
bomba de especies, como los nuevos linajes
formados en los Andes se pudieron haber dispersado
dentro de otros biomas Neotropicales y radiado
posteriormente; (6) incrementando la deposicin de
nutrientes en el oeste Amaznico, siguiendo la
denudacin de las montaas crecientes por la lluvia
(ver abajo).
Cambios hidrolgicos: el sistema Pebas. Entre
muchas cosas, el levantamiento Andino cambio la
configuracin hidrolgica entera del norte de Sur
Amrica. Los parmetros actuales, con el ro
Amazonas fluyendo hacia el este y los Andes
completamente formados, fue establecido solo hace 72.5 Ma (ver Hoorn & al., 2010; Wesselingh & al.,
2010). Ahora hay un consenso general que el oeste
Amaznico fue dominado por ajustes acuticos, el
sistema Pebas, entre 24 y 10 Ma (Hoorn & al., 2010)
(Fig. 5). Si el sistema Pebas fue solo un lago que
cubra hasta 1 milln de km2 (Wesselingh & al., 2002)
o un sistema de ros rodeado por tierras bajas terra
firme (= suelo seco) reas de bosque, tales como el
Pantanal Brasilero (Latrubesse & al., 2010), es motivo
de debate.
La naturaleza del sistema Pebas tiene importantes
implicaciones para nuestro entendimiento de la
evolucin de plantas Neotropicales, ya que el oeste
Amaznico comprende sitios con la mayor diversidad
alfa medida en cualquier selva tropical (Valencia & al.,
1994). La existencia de un solo mega lago podra
implicar que la diversificacin in situ de arboles
adaptados a tierras secas necesariamente fue con fecha
posterior a su drenaje (10-7 Ma), como puntualizo
Antonelli & al. (2009). Si la diversificacin de clados
endmicos del oeste Amaznico se extiende ms all
de 11 Ma, y los anlisis fsiles y biogeogrficos
indican que ellos evolucionaron in situ (en vez de
evolucionar en otros lugares, como en hbitats
montaosos no inundados, y subsecuentemente
migrado), esto proporcionara evidencia independiente
que el sistema Pebas fue un sistema de ros
intercalados con reas terra firme, en vez de un lago
gigante. Interesantemente, los pocos estudios de
datacin molecular que se han realizado con un
nmero representativo de arboles Amaznicos
parecen apoyar el antiguo escenario, p.e., radiacin
reciente y rpida para el gnero Inga (Richardson & al.,
2001; Lavin & al., 2006) y Guatteria (Erkens & al.,

2007). Sin embargo, los anlisis biogeogrficos

necesarios para probar este escenario pueden ser
complicados por la reciente expansin de rango
Cambios hidrolgicos: el Portal Andino
Occidental. Muchas familias de plantas, como
Campanulaceae (Ayers, 1999), Calceolariaceae (Molau,
1988), Tropaeolaceae (Sparre & Andersson, 1991),
Loasaceae, Passifloraceae, Grossulariaceae (Weigend,
2002, 2004), Clusiaceae (M.H. Gustafsson, pers.
comm.) y Alstroemeriaceae (Hofreiter & Rodrguez,
2006), muestran una disyuncin conspicua entre los
Andes norte y central. Estas familias contienen

dentro del oeste Amaznico de las especies que alguna

vez rodearon el sistema Pebas (dispersin
sobreescrita; Pennington & Dick, 2010).
gneros de grupos de especies restringidos al norte o
sur de una zona en el sur del Ecuador/norte de Per
(~3-5 S; Fig. 5), referida como el Portal Andino
Occidental (WAP, por sus siglas en ingles, Antonelli
& al., 2009), tambin como Depresin Huancabamba,
Deflexin Huancabamba, Portal Maran, Brecha
Guayaquil, Bajo Norte del Per o Divisin Pirua,
todos aparentemente en referencia a ms o menos la
misma zona (Antonelli & al., 2009).

Fig. 5. Evolucin del paisaje simplificado del norte de

Sur Amrica en los ltimos 35 Ma (adaptado de
Antonelli et al., 2009; Hoorn & al., 2010). A, Un sistema
fluvial con flujo hacia el norte (el Sistema de Ros
Subandino o paleo-Orinoco) dmino el drenaje del oeste
Amaznico y el promontorio de la cuenca Andina. Un
corredor de tierras bajas ocasionalmente invadido por
ajustes marinos (el Portal Andino Occidental, WAP por
sus siglas en ingls) puede haber limitado la dispersin
bitica entre el norte de los Andes y el centro. B, El
sistema Pebas domino el oeste Amaznico. El WAP est
levantado, facilitando la dispersin de los taxones
Andinos. C, Sur Amrica est conectado a Amrica
Central, el sistema Pebas est completamente drenado, y
la dispersin de organismos terrestres es facilitada a
travs de la regin. Amarillo claro, tierras bajas; marrn,
reas montaosas; azul, ajustes acuticos.

Desde el Eoceno hasta el Mioceno medio (~40-12

Ma), las incursiones episdicas marinas desde el
Pacifico han estado sugiriendo la penetracin al WAP,

el cual a su vez tena un corredor de tierras bajas

separando el norte del centro de los Andes. Las
incursiones marinas probablemente terminaron en

relacin con el levantamiento de la Cordillera Oriental

de los Andes centrales y del norte desde el Mioceno
medio en adelante (13-11 Ma; Hoorn & al., 1995,
2010; Hungerbhler & al., 2002), permitiendo a los
Andes estar permanentemente conectados por tierras
altas. Esto puede haber creado una nueva ruta de
migracin entre los Andes centrales y norte para
organismos adaptados a condiciones de montaa
(Antonelli & al., 2009). Prior al establecimiento de esta
Autopista Andina, sin embrago, el WAP
probablemente constituyo una barrera de dispersin
para los taxones de montaa, conduciendo a la
diversificacin de especies de ambos lados del WAP
en vez de pocas dispersiones a travs de esta. Debera
notarse, sin embargo, que por la poca del
levantamiento del WAP el norte de los Andes pudo
haber alcanzado slo la mitad de su altura actual
(Gregory-Wodzicki, 2000), lo que significa que
verdaderamente los taxones de alta altitud (Paramo)
estaban probablemente ausentes.
Cambios hidrolgicos: el paleo-Orinoco y el
patrn Gentry. A la fecha, ningn estudio se ha
enfocado a explicar la formacin del patrn de Gentry
(ver arriba, Figs. 3 y 4). La idea de Gentry fue que su
patrn se originaba por la diferenciacin desde un
patrn originalmente ms uniforme, y que el patrn
uniforme fue un remanente de ms o menos la flora
continua de la selva tropical del oeste de Gondwana
(Gentry 1982). Basados en estas premisas, la riqueza
de las especies de los grupos Centrados en los Andes
en el noroeste de Sur Amrica fue explicado como
una consecuencia de la radiacin evolutiva en ciertos
linajes en respuesta a cambios ambientales causados
por la orogenia Andina. Gentry no discuti del todo
como o cuando un centro de diversidad debera haber
sido formado en la cuenca central Amaznica.
Las disyunciones distribucionales de organismos son
comnmente formadas por la influencia de una
barrera geogrfica, pero estas barreras no existen hoy
entre los Andes y la cuenca Amaznica. Por lo tanto
debera ser asumido que las restricciones ecofisiolgicas actan de hecho como barreras para
organismos de tierras bajas, al mismo tiempo que los
taxones que ya se haban adaptado a hbitats de
montaa fueron incapaces de competir con taxones
adaptados a tierras bajas a altitudes menores. Sin
embargo, como enfatiz Gentry (1982), mientras la
representacin de los taxones Centrados en los Andes
es mayor en los Andes, muchas especies ocurren a lo
largo de la base y pendientes de las montaas, en vez
de a altas altitudes. As es concebible que si no existe
una barrera geogrfica entre los Andes y la Amazona,

el intercambio bitico entre estas dos reas debera

haber tomado lugar continuamente, lo cual a su vez
debera haber promovido especiacin a travs de
adaptacin gradual a altitudes ligeramente diferentes
(Smith & al., 1997). Sin embargo, si este fue el caso
para muchos taxones, no hay un patrn biogeogrfico
claro que podra ser observado hoy separando los
grupos Centrados en los Andes y Centrados en la
Amazonia.
Desde el Cretceo hasta el fin del Oligoceno (112-24
Ma), un sistema fluvial referido como el paleoOrinoco dominaba el drenaje del noroeste Amaznico
y el promontorio de la cuenca Andina hacia el lago
Maracaibo, en la costa Caribe (Fig. 5). Entonces, en el
Mioceno temprano (23 Ma), los cambios
geotectnicos en la cuenca Amaznica asociados con
el comienzo del levantamiento de la Cordillera
Oriental en los Andes centrales causaron que el oeste
Amaznico gradualmente llegara a sumergirse,
creando el sistema Pebas (ver arriba). Adems el
levantamiento, afecto principalmente las Cordilleras
Andinas Orientales, causando presumiblemente que
las reas del oeste del Escudo Guayans emergieran,
cerrando la conexin Caribe del paleo-Orinoco y
cambiando el drenaje de la cuenca Amaznica hacia el
este, causando la desaparicin del sistema de Pebas
(Hoorn & al., 2010; Wesselingh & al., 2010) (Fig. 5C).
Un ajuste notable se observa entre el escenario
hidrolgico esbozado aqu (Fig. 5) y los patrones
distribucionales mostrados en las Figs. 3 y 4. Por lo
tanto parece posible especular que la barrera
perdida de larga duracin necesaria para crear la
disyuncin entre los grupos Centrados en los Andes y
Centrados en la Amazonia podra haber sido el paleoOrinoco y su sucesor, el sistema Pebas.
El WAP y el paleo-Orinoco son de especial relevancia
para el entendimiento de la biogeografa y la
distribucin de las plantas Neotropicales, ya que ellos
podran ser usados potencialmente para probar el
papel de restricciones ecolgicas vs. barreras histricas
en la conformacin de los patrones actuales de
distribucin de plantas. Si de hecho ellos constituyen
barreras de dispersin, anlisis biogeogrficos basados
en filogenias datadas de grupos distribuidos a travs
de estas presuntas barreras (p.e., Antonelli & al., 2009;
Santos & al., 2009) deberan inferir muy pocas
dispersiones antes de la desaparicin de las barreras,
seguido por un aumento significativo en las
dispersiones. Si ningn cambio significativo en las
tasas de dispersin puede ser detectado, esto debera
favorecer la idea de que las restricciones ecofisiolgicas (conservacin del nicho) jugaron un papel

ms importante en determinar los patrones de

disyuncin observados hoy. El modelamiento
filoclimtico de preferencias de nicho (Yesson &
Culham, 2006), especialmente en combinacin con
reconstrucciones realistas paleoclimticas (p.e.,
Sepulchre & al., 2006) e inferencias biogeogrficas
tomando en cuenta incertidumbre filogentica y
ajustes dinmicos biogeogrficos (Smith, 2009)
podran proporcionar ms conocimientos sobre el
tema.
USO DE FILOGENIAS DATADAS PARA
AYUDAR AL ENTENDIMIENTO DE LA
DIVERSIFICACION NEOTROPICAL.
Un gran problema en los estudios evolutivos es como
determinar la causa actual de especiacin. Ac se han
resaltado algunos pero ciertamente no todos de
los principales mecanismos e hiptesis propuestas
para explicar la diversificacin Neotropical, pero no
hay un consenso respecto a cmo (o an si) ellos
pueden ser probados. Las filogenias moleculares
datadas (cronogramas moleculares), especialmente en
conjunto con la informacin del registro fsil, pueden
ayudar a probar algunas de las hiptesis que contienen
una prediccin temporal fuerte, como (1) que una
gran proporcin de las especies de Sur Amrica han
sido heredadas de Gondwana, p.e., ellas ya existan
antes de la separacin de Sur Amrica y frica hace
100 Ma; o (2) que los altos niveles de diversidad
Neotropical se originaron como consecuencia de las
dinmicas del Pleistoceno, p.e., en los ltimos 2.6 Ma.
Para ilustrar como esto puede hacerse, ac se presenta
(Fig. 6) un nmero de grficas de linajes-a travs-del
tiempo (LTT, por sus siglas en ingles) de filogenias
datadas Neotropicales de plantas y animales (Antonelli
& al., in prep.). El principio de las graficas LTT es
simple: el nmero de linajes en un cronograma
molecular, o el logaritmo de este nmero, es graficado
como una funcin del tiempo. Aunque este mtodo
grafico tiene valor estadstico limitado en la
comprobacin de hiptesis (Nee & al., 1992; Paradis
& al., 2004), este ha sido usado ampliamente en la
literatura para visualizar el patrn temporal de la
acumulacin de linajes sobre el tiempo de
reconstruccin de las filogenias (p.e., incluyendo solo
taxones extensos). Una inspeccin visual de la Fig. 6
evidencia que las hiptesis Gondwana y
Pleistoceno pueden ser descartadas como las
principales causas de biodiversidad Neotropical: (1)
prior a la separacin de Sur Amrica y frica, ningn
clado Neotropical moderno (de cualquiera analizado
ac) exista (p.e., ningn ancestro comn ms reciente
puede ser rastreado hasta la poca de Gondwana); y

(2) por la poca en que el cambio climtico del

Pleistoceno comenz, muchos grupos modernos ya
haban comenzado a diversificarse (Hoorn & al.,
2011).
Las filogenias datadas de tal manera pueden usarse
para probar hiptesis simples temporales de
diversificacin, como tambin proveer evidencias
sobre el ensamblaje histrico de los biomas ricos en
especies (Pennington & al., 2006, 2010; Simon & al.,
2009). Sin embargo, hay muchas limitaciones y
advertencias asociadas con los anlisis de datacin
molecular, y los resultados son altamente
influenciados por el muestreo de los taxones,
metodologa, y calibraciones fsiles (p.e., Linder & al.,
2005; Renner, 2005; Ricklefs, 2007). Como se
puntualizo por Pennington & Dick (2010) un
posterior y quiz an mayor problema para abordar es
que muchas de las hiptesis propuestas de
diversificacin se sobrelapan en el tiempo, como el
alzamiento Andino, fluctuaciones climticas, y el
postulado de cadenas de islas entre Sur Amrica y
Norte Amrica (Fig. 6).
Anlisis de correlacin filogentica (p.e., Pagel &
Meade, 2006; Freckleton & al., 2008) podran ser
usados cada vez ms para poner a prueba si los
aumentos en las tasas de diversificacin pueden ser
asociados con eventos especficos, tales como la
dispersin en una nueva regin o la adquisicin de
una "innovacin clave" morfolgica (p.e., Ree, 2005;
Moore & Donoghue, 2007, 2009; Antonelli & al.,
2011; Antonelli & Sanmartn, in press; Humphreys &
al., in press). Sin embargo, son demasiado sensibles a
una serie de trampas potenciales incluyendo muestreo
pobre de taxones, y es excepcionalmente difcil
separar las tasas de especiacin y extincin de las
estimaciones netas de diversificacin (Crisp & Cook,
2009; Cusimano y Renner, 2010; Rabosky, 2010).
Finalmente, tales anlisis pueden todava solo proveer
enlaces de correlacin, mientras que puede ser
necesario el trabajo sustancial terico y experimental
de distinguir entre correlacin, causalidad, y efecto,
con un nivel aceptable de confianza (p.e., Armbruster
& Muchhala, 2009).
CONOCIMIENTOS ADQUIRIDOS, RETOS
ACTUALES Y PERSPECTIVAS FUTURAS
Gentry (1982) sugiri que el levantamiento Andino ha
jugado un papel central en la generacin de excesos
de especies encontradas en el Neotrpico comparadas
con otras regiones tropicales. Treinta aos despus,
avances tecnolgicos y otros avances intelectuales nos
han dado nuevas herramientas para alcanzar la
respuesta a la pregunta resaltada en el titulo de este

artculo. La evidencia reunida de las filogenias

moleculares y el registro fsil ha confirmado el papel
clave de los procesos geotectnicos en la reconfiguracin del norte de Sur Amrica y la
preparacin del escenario para la diversificacin de
especies (Hoorn & al., 2010), pero tambin ha
sealado que la biodiversidad Neotropical es el
producto de muy distintos, e interactuando
frecuentemente, procesos evolutivos varios de los
cuales apenas estamos empezando a darnos cuenta y
entender. Tambin es importante destacar que los
procesos y eventos que han llevado a un aumento de
la biodiversidad pueden no ser necesariamente los
mismos que la mantienen a escalas de tiempo ms
largas.
Grandes problemas demandan gran ciencia.
Necesitamos avanzar en la manera que acumulamos y
usamos evidencia de tantos grupos de organismos
como sea posible, creando filogenias que son
densamente muestreadas taxonmica y genticamente
(p.e., mediante el uso de la nueva tecnologa de
secuenciacin de ADN de ultra alta eficiencia y
material vegetal de inventarios ecolgicos).
Incrementar el muestreo de taxones en las filogenias,
ms all de mejorar nuestros estimados de la
biogeografa y diversificacin de un clado, puede
Fig. 6. Grafica de Linaje-a
travs del-tiempo (LTT,
por sus siglas en ingles)
para
una
muestra
representativa de filogenias
datadas de organismos
Neotropicales (de Antonelli
& al., in prep.), mostrando
filogenias de 14 plantas y
30 animales. Las cajas
sombreadas representan la
duracin aproximada de
algunos eventos geolgicos
y geogrficos sugeridos de
haber
fomentado
la
dispersin y radiacin de
organismos Neotropicales.
La curva de temperatura
global de Zachos & al.
(2001).
GAARlandia:
Greater Antilles and Aves
Ridge.

conducir a una apreciacin de la verdadera diversidad

del Neotrpico incluyendo las especies cripticas
(Condon & al., 2008; Smith & al., 2008). Al mismo
tiempo, necesitamos colocar nuestros resultados
dentro de una perspectiva ms amplia, desarrollando
mtodos que pueden probar la generalidad de las
hiptesis postuladas a travs de estudios individuales
(p.e., Field & al., 2009). Ideas sustanciales son
conseguidas a travs de colaboracin cientfica interdisciplinaria (integrando, por ejemplo, botnicos y
zologos; bilogos, gelogos, paleontlogos y
climatlogos; eclogos, taxonoma clsica y
sistemtica molecular).
El origen y evolucin de la diversidad Neotropical ha
intrigado a los cientficos por siglos, y continuara
probablemente por otros siglos. Sin embargo,
nosotros estamos ante una tarea difcil sin
precedentes, ya que mucha de esta diversidad est en
riesgo de desaparecer debido a la destruccin del
hbitat y el cambio del clima (Hubbell & al., 2008;
Svenning & Condit, 2008). Como bilogos debemos
contribuir activamente a diseminar nuestro
conocimiento sobre la biodiversidad, como ha
evolucionado, y como la evidencia recolectada puede
ayudarnos en la escogencia de las medidas ms
efectivas de conservacin (Hendry & al., 2010).

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