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Angular gyrus connectivity model for language:


A functional neuroimaging meta-analysis

ARTICLE in REVISTA DE NEUROLOGIA JUNE 2015


Impact Factor: 0.83 Source: PubMed

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3 AUTHORS, INCLUDING:

Monica Rosselli Alfredo Ardila


Florida Atlantic University Florida International University
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Available from: Alfredo Ardila


Retrieved on: 23 October 2015
ORIGINAL

Modelo de conectividad de la circunvolucin angular en


el lenguaje: metaanlisis de neuroimgenes funcionales
Mnica Rosselli, Alfredo Ardila, Byron Bernal

Introduccin. Las tcnicas modernas de neuroimagen funcional permiten analizar la activacin simultnea de diversas Departamento de Psicologa;
Florida Atlantic University; Davie,
reas cerebrales y sugerir modelos de conectividad para funciones cognitivas especficas. Florida (M. Rosselli). Departamento
Objetivo. Realizar un metaanlisis de las redes funcionales de la regin angular (rea de Brodmann 39) con relacin al de Ciencias y Trastornos de la
Comunicacin; Florida International
lenguaje. University; Miami, Florida (A. Ardila).
Departamento de Radiologa/
Materiales y mtodos. Partiendo de la base de datos BrainMap, se analizaron las coordenadas de activacin en estudios Instituto de Investigacin; Miami
de resonancia magntica funcional que mostraban una activacin del rea de Brodmann 39 durante la realizacin de Childrens Hospital; Miami, Florida,
tareas lingsticas. Se seleccionaron ocho artculos con 13 experimentos, que incluan un total de 155 sujetos, y 265 loca- Estados Unidos (B. Bernal).

lizaciones. Correspondencia:
Mnica Rosselli Ph.D. Department
Resultados. Los resultados mostraron 16 conglomerados de activacin significativos que conformaban una red de coacti- of Psychology. Florida Atlantic
vacin, la cual inclua las dos regiones angulares, el lbulo parietal superior y la circunvolucin supramarginal derechos, University. 3200 College Avenue.
Davie, Florida 33314, USA.
el lbulo temporal izquierdo (cara lateral medial y cara medial inferior) y el lbulo frontal (premotor bilateral y prefrontal
izquierdo). E-mail:
mrossell@fau.edu
Conclusiones. Estos resultados coinciden con los hallazgos obtenidos con tcnicas de conectividad estructural y apoyan el
papel integrador de la regin angular en funciones lingsticas. Aceptado tras revisin externa:
07.04.15.
Palabras clave. AB39. BrainMap. Circunvolucin angular. Lenguaje. RMf.
Cmo citar este artculo:
Rosselli M, Ardila A, Bernal B.
Modelo de conectividad de la
circunvolucin angular en el
Introduccin necta ipsilateralmente con la porcin caudal lateral lenguaje: metaanlisis de
del lbulo prefrontal y con regiones frontales infe- neuroimgenes funcionales.
Rev Neurol 2015; 60: 495-503.
El rea 39 de Brodmann (AB39) (circunvolucin o riores a travs del fascculo longitudinal superior;
giro angular) corresponde a una regin del lbulo con el ncleo caudado a travs del fascculo fronto- 2015 Revista de Neurologa
parietal posterior que participa en una variedad de occipital y con la circunvolucin parahipocmpica
funciones cognitivas, incluyendo memoria episdi- por medio del fascculo longitudinal inferior; con el
ca y semntica [1-3], habilidades matemticas [4-8], precneo y el giro frontal superior a travs del fas-
lectoescritura [9-13] y atencin espacial [14,15]. Cl cculo frontooccipital; y, finalmente, con el giro su-
sicamente, las lesiones en esta regin se han asocia- pramarginal a travs de fibras en U. Los estudios de
do con diferentes sndromes neuropsicolgicos, co imgenes por tensor de difusin y tractografa han
mo el sndrome de Gerstmann [16] y la alexia con demostrado que el AB39 se conecta en el lbulo fron-
agrafia descrita por Dejerine a finales del siglo xix tal especficamente con AB45 y AB44 [21], AB46,
[17]. Lesiones en esta regin parietal se han asocia- AB9, AB6 y AB8; en el lbulo parietal, con AB7, y
do, adems, con la llamada afasia semntica pro- en el lbulo occipital, con AB19. Adems, tiene co-
puesta por Head [18] y Luria [19]. La participacin nexiones con el lbulo temporal medial, especfica-
de esta regin en operaciones cognitivas superiores mente con el hipocampo [20].
apoya su funcin multimodal y sugiere su conecti- Por ser un rea cortical grande, algunos autores
vidad con mltiples regiones cerebrales [20]. han buscado parcelarla; desde el punto de vista ana-
El AB39 es parte del llamado lbulo parietal pos- tmico, se han propuesto dos subdivisiones cito
terior y limita en la parte ventral inferior con la arquitectnicas denominadas reas PGa (anterior-
punta caudal del surco temporal superior y dorsal- dorsal) y PGp (posterior-ventral) [22] con conecti-
mente con el surco intraparietal. Desde el punto de vidad distinta [20]. Utilizando conectividad funcio-
vista citoarquitectnico, est bordeada rostralmen- nal en estado de reposo, se ha sugerido que la sub-
te por el rea supramarginal (AB40), dorsal y cau- divisin posterior-ventral del AB39 conecta con el
dalmente por el rea periestriada (AB19) y ventral- giro parahipocmpico, mientras que la subdivisin
mente por el rea occipitotemporal (AB37). Se co- anterior-dorsal conectara de forma ms significati-

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M. Rosselli, et al

va con la corteza prefrontal anterior [23]. Igualmen- temporal anterior izquierdo) en conversaciones en
te, PGa parece vincularse ms que PGp con el n- las que el oyente tiene que hacer inferencias impl-
cleo caudado, los polos frontales y el cngulo, mien- citas para comprender una conversacin.
tras que una mayor conectividad de PGp se ha des- Los sntomas del sndrome de Gerstmann, que
crito con el hipocampo, el giro parahipocmpico, la incluyen agrafia, agnosia digital, dificultades en la
corteza prefrontal medial y el precneo [24]. Se ha discriminacin de derecha-izquierda y acalculia se
sugerido, adems, que la porcin ms anterior de la han asociado directamente con lesiones en la re-
regin angular mediara procesos visuopropiocep- gin angular desde su definicin original por Gerst-
tivos [25] y estara ms relacionada con la solucin mann en 1940. Recientemente, utilizando tcnicas
de problemas aritmticos [26], mientras que la por- de mapeo cortical en una serie de pacientes en tra-
cin posterior-ventral manejara ms procesamien- tamiento quirrgico de remocin de tumores ce
to semntico de tipo conceptual [27]. Las subdi rebrales, Roux et al [35] demostraron que la elec-
visiones funcionales se han descrito usualmente en troestimulacin de la regin angular generaba in-
la regin angular izquierda [20]; sin embargo, hay terferencia en tareas de escritura, clculo y recono-
tambin alguna evidencia de conglomerados de ac- cimiento de dgitos, y confirmaron el papel multi-
tivacin diferencial dorsal y ventral en la regin an- modal de esta regin parietal. Ms an, en un anlisis
gular derecha relacionada con el procesamiento nu- reciente del sndrome de Gerstmann, Ardila [36]
mrico [28]. propuso introducir la afasia semntica propuesta
La regin angular del hemisferio derecho parece por Head y Luria dentro de este sndrome, y darle a
ser funcionalmente diferente a la del hemisferio iz- la regin angular un importante papel en la media-
quierdo. El sndrome de Gerstmann [16], por ejem- cin verbal de dimensiones espaciales.
plo, se ha descrito como consecuencia de lesiones Smith et al [37] demostraron un aumento en la
en el hemisferio izquierdo. Igualmente, la relacin conectividad funcional entre la regin angular y el
de la lectura con la regin angular izquierda pro- lbulo frontal izquierdo inferior y el giro medial del
puesta por Dejerine a finales del siglo xix se ha con- lbulo temporal durante tareas semnticas de de-
firmado con mtodos de resonancia magntica fun- nominacin. Chiang et al [38] demostraron cam-
cional (RMf ) [12,29]. Boukrina y Graves [29] en- bios en la seal BOLD de la regin angular en res-
contraron que la lectura de palabras de baja fre- puesta a tareas de categorizacin de objetos. Noo-
cuencia y altamente imaginables presentaba una nan et al [39] investigaron, con un metaanlisis, las
conectividad ms efectiva entre la regin angular y regiones cerebrales involucradas en la red (network)
el surco temporal inferior comparadas con otro tipo del componente ejecutivo en tareas semnticas, y
de palabras. Ms an, la intensidad de esta conecti- encontraron la participacin del AB39 en conexin
vidad se correlacion con el rendimiento en la lec- con los lbulos frontales y temporales.
tura. Recientemente se han descrito distintos pa- El presente metaanlisis tiene como objetivo ana-
trones de activacin y desactivacin en la regin lizar los patrones de coactivacin durante la reali-
angular durante tareas de asociaciones semnticas zacin de diversas tareas lingsticas, con el objeti-
[27]. Como resultado de un metaanlisis que inclu- vo de deducir la conectividad del AB39 con otras
y 120 estudios que utilizaban tcnicas de neuro- reas cerebrales; se utiliz un mtodo basado en las
imagen funcional, Binder et al [30] encontraron que coordenadas generadas por el denominado meta-
AB39 era la regin ms consistentemente activada analytic connectivity modeling (MACM). Este an-
en tareas de procesamiento semntico a lo largo de lisis est enfocado especficamente a determinar los
los diferentes estudios incluidos. patrones de activacin en tareas lingsticas con re-
Otros hallazgos provenientes de estudios de neu- lacin a un factor comn (en este estudio, la activa-
roimagen funcional describen que, mientras que la cin del AB39). Las reas de coactivacin muestran
integracin auditivovisual est ms relacionada con una red que, en virtud de su comunalidad a travs
la regin angular derecha [31], la regin angular iz- de las tareas, revela la conectividad medular (core
quierda parece estar ms involucrada en redes de network) del AB39.
procesamiento abstracto independiente de la moda- En la actualidad existen numerosas tcnicas que
lidad sensorial [32]. De hecho, Fairhall y Caramazza pueden mostrar conectividad cerebral. En primer
[33] proponan que la regin angular izquierda era lugar, la tractografa de fibras basada en la imagen
parte de una red intermodal que intervena en la re- por tensor de difusin demuestra el nmero de vas
presentacin conceptual de los objetos. Jang et al que conectan (conectividad estructural) diversas reas
[34] encontraron que el AB39 izquierda presenta cerebrales. En segundo lugar, la tcnica que corre-
una activacin incrementada (junto con el lbulo laciona la seal de activacin BOLD de un conglo-

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Modelo de conectividad de la circunvolucin angular en el lenguaje

merado (vxel) o cluster durante el reposo (conecti- La naturaleza del anlisis que se realiza con cien-
vidad funcional basada en estado de reposo) de- tos de sujetos representa un avance en el incremen-
muestra la conectividad funcional de reas cerebra- to del poder estadstico de los datos y en la gene
les a travs de vas directas o indirectas. En tercer ralizacin de los resultados, pero sobre todo permi-
lugar, est la conectividad funcional durante una te mirar dentro de la conectividad cerebral global
tarea especfica, que no necesariamente coincide cuando el cerebro est en accin (en contraste con
con la conectividad de reposo y que es un proceso la gran mayora de los estudios de conectividad
dinmico que cambia de una tarea a otra [40,41]. La funcional, en la que los participantes estn en repo-
metodologa utilizada en el presente trabajo per so, como sucede con la RMf en estado de reposo).
mite deducir la conectividad de la circunvolucin
angular basndose en la probabilidad de que otras
reas cerebrales conectadas con la regin angular se Materiales y mtodos
activen simultneamente cuando el sujeto est rea-
lizando una tarea lingstica. La base de datos BrainMap [43,45] se analiz el 10
Recientemente, Robinson et al [42] propusieron de octubre de 2014, utilizando el programa Sleuth 2
una metodologa (MACM) que permite definir los que provee BrainMap para obtener los datos. Se
patrones de coactivacin de reas cerebrales espe hizo un metaanlisis con esta base de datos con la
cficas durante una tarea particular. Con esta tcni- intencin de determinar la red de lenguaje en que
ca, se utiliza un archivo de estudios de RMf que se participa el AB39. Se utilizaron los siguientes crite-
encuentran almacenados en el sitio Brainmap.org rios de inclusin en la bsqueda: estudios que des-
[43,44] y se usa un programa especial (Sleuth) que cribieran activacin del AB39 (circunvolucin an-
proporciona el mismo grupo de investigadores para gular), estudios que utilizaran la RMf como tcnica
encontrar, filtrar, organizar, graficar y exportar los de neuroimagen, sujetos angloparlantes, diestros,
picos de las coordenadas (x, y, z) de activacin de sanos, edades comprendidas entre 18-60 aos, en el
focos especficos. Sleuth provee la lista de los focos, dominio se utiliz cognicin y en el subdominio se
en coordenadas de Talairach o del Montreal Neuro- incluy lenguaje.
logical Institute (MNI); cada coordenada representa El programa gener ocho artculos que incluan
el centro de mayor concentracin de activacin de 13 experimentos, con un total de 155 sujetos, y 265
un conglomerado (cluster). El mtodo permite se- localizaciones (Tabla I). Las coordenadas de coacti-
leccionar una regin de inters, por ejemplo, un vacin en el espacio del MNI se exportaron a un
rea especfica de Brodmann, y la convierte en una archivo de texto. Las localizaciones anatmicas (loci)
variable independiente; se le pregunta entonces a la se tomaron textualmente del GingerALE output.
base de datos por los estudios que muestran activa- Se utiliz la tcnica de ALE, ya que es una tcni-
cin de esa rea en particular. La informacin de- ca objetiva para realizar metaanlisis basados en los
seada se obtiene poniendo ciertos filtros, por ejem- resultados de neuroimagen [45,46]. Para el anlisis
plo, el rango de edad o el tipo de participantes (sa- se utilizo el programa de GingerALE. Se seleccion
nos frente a pacientes, dominio cognitivo, etc.), que un nivel de ALE de 0,05. Solo los conglomerados
se quieren incluir en el metaanlisis. Al extraer los (clusters) de 400 mm3 o ms fueron aceptados como
datos con estas condiciones, el programa genera in- vlidos. Los resultados se superpusieron en planti-
formacin sobre las regiones cerebrales que se acti- llas utilizando las coordenadas del MNI, tambin
van dentro de las condiciones establecidas y cules accesibles en el programa de BrainMap. El anlisis
de esas regiones presentan una coactivacin (patrn de esta superposiciones se logr con el programa
de activacin comn) significativa. Se utiliza un ni- GUI de multianlisis de imgenes (Mango) [47]. El
vel de probabilidad de tal coactivacin estimacin programa gener imgenes mosaico de 5 7.
de la probabilidad de activacin (ALE) [45,46], que
se puede obtener utilizando el programa GingerALE,
incluido tambin en BrainMap; el GingerALE ge- Resultados
nera la probabilidad de que un evento ocurra en los
vxeles (espacio tridimensional) en los diferentes La tabla II presenta las principales localizaciones de
estudios. Las reas de coactivacin muestran una conectividad del AB39 en tareas de lenguaje. Se en-
red con comunalidad estadsticamente significativa contraron 16 conglomerados diferentes: 11 relacio-
y, por lo tanto, modular (en el sentido de principal) nados con el hemisferio izquierdo, cuatro con el he-
de la funcin, o el AB, de acuerdo con los criterios misferio derecho y un conglomerado (n. 10) rela-
de filtro utilizados (edad de los participantes, etc.). cionado con ambos hemisferios cerebrales. El rango

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M. Rosselli, et al

Tabla I. Descripcin de los artculos incluidos en el metaanlisis, en orden cronolgico.

Contrastes experimentales Modalidad


n Tarea AB coactivadas con la AB39 Loc.
significativos sensorial

Depretto y 8 Condicin sintctica las oraciones Monitorizacin Auditiva AB22, 38, 40 8


Bookheimer, variaban en sintaxis (voz pasiva o discriminacin
1999 frente a activa o las palabras que sintctica de
las componan tenan un orden oraciones
diferente) frente a reposo
(escuchar pares de oraciones iguales)

Devlin 12 Se contrastan decisiones fonolgicas Monitorizacin Visual Activacin bilateral posterior del lbulo parietal (oprculo 34
et al, 2003 (juzgar el nmero de silabas de un o discriminacin parietal) (AB40 y AB39), la nsula anterior (AB13), el giro
palabra) > decisiones semnticas semntica, supramarginal dorsal (AB40), el surco posterior interparietal
(decisiones basadas en el significado discriminacin (AB5 y AB7), el giro fusiforme anterior (AB37), el giro
de las palabras) fonolgica paracingulado derecho (AB24 y AB32), que se extiende rostral
y ventralmente de la pre-SMA (rea 6) en el polo frontal cerca
del surco frontomarginal (AB11), y el cerebelo izquierdo

Binder 24 Palabras > no palabras Monitorizacin Visual AB6, 8, 9, 32, 24, 23, 29, 30, 31, 7, 21, 37 26
et al, 2003 o discriminacin
Palabras con bajo vecindario semntica Mayor activacin de la corteza prefrontal dorsal izquierda en 14
semntico (palabras sin vecinos las circunvoluciones superior (AB8-10) y medial (AB6 y AB8),
semejantes) > palabras con alto la porcin anterior del cngulo (AB24 y AB32) y de la corteza
vecindario semntico (palabras ventromedial adyacente bilateral (AB32, 33 y 24), y la porcin
con muchos vecinos) posterior del cngulo y del precneo bilateral (AB23, 29-31 y 7)

Binder 24 Palabras regulares > no palabras Lectura Visual Mayor activacin para palabras regulares en la corteza 32
et al, 2005 temporal ventromedial izquierda (fusiforme y parahipocmpica
y el surco colateral anterior) y bilateralmente en el giro
angular, la corteza prefrontal dorsal (centrada en el surco
frontal superior), el cngulo posterior, el precneo y la corteza
frontal ventromedial; el lbulo temporal anterior derecho y la
porcin anterior del giro medio temporal derecho

Lectura en voz alta de palabras con Corteza prefrontal bilateral, corteza temporal ventral medial
diferente grado de imaginabilidad izquierda y giro cingulado posterior

Sabsevitz 28 Sustantivos concretos Seleccin de palabras Visual Bilateral: porcin medial del giro frontal superior, giro medial 26
et al, 2005 > palabras abstractas semejantes a la frontal posterior (AB6/8) y orbitofrontal (AB11/47), giro frontal
palabra objetivo inferior derecho (AB45) y surco frontal inferior izquierdo
(palabras abstractas (AB45/46); surco colateral en la corteza ventral temporal
o concretas) inferior; en el hemisferio izquierdo, giro fusiforme medial
anterior, giro parahipocmpico e hipocampo anterior
Bilateral: lbulo parietal inferior (AB 39) y occipital superior
(AB19); regin posterior al esplenio del cuerpo calloso:
cngulo posterior, istmo del cngulo y precneo ventral

Assaf 18 Recuerdo del nombre de objetos Monitorizacin Visual Activacin bilateral del cngulo dorsal anterior, AB6, 8, 32 15
et al, 2006 y discriminacin y 24, tlamo y ncleo caudado (ms izquierdo que derecho),
semntica circunvolucin frontal inferior (ms izquierdo que derecho),
AB44, 45 y 47 y la corteza visual, corteza prefrontal dorsal
(AB9 y 46)

Decidir si dos palabras estn Corteza motora (circunvolucin precentral, AB4), lbulo 18 y 17
asociadas semnticamente parietal inferior (AB39, 40) y giro temporal medial/surco
temporal inferior (AB21 y 37)

en el tamao de los conglomerados de activacin se La conectividad funcional del AB39 en tareas de


extendi desde 424 mm3 con el rea frontal izquier- lenguaje es, principalmente, con otras regiones del
da en el conglomerado n. 16 hasta 2.704 mm3 con hemisferio izquierdo: en el lbulo frontal, con AB6,
el conglomerado n. 1. AB9, AB44, AB46 y AB8; en el lbulo parietal, con

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Modelo de conectividad de la circunvolucin angular en el lenguaje

Tabla I. Descripcin de los artculos incluidos en el metaanlisis, en orden cronolgico (cont.).

Contrastes experimentales Modalidad


n Tarea AB coactivadas con la AB39 Loc.
significativos sensorial

Desai 25 Determinacin del tiempo pasado Completar palabras Visual Activacin bilateral de AB44, 45, 46 y 47), giro precentral, 11
et al, 2006 de verbos irregulares menos surco parietal inferior, ganglios basales. Izquierdo: giro
determinacin del tiempo pasado supramarginal dorsal, giro fusiforme, giro inferior temporal
de verbos regulares posterior. Derecho: nsula anterior

Determinacin del tiempo pasado Activacin bilateral de AB44, giro precentral, nsula anterior, 12
de verbos irregulares menos surco intraparietal, ganglios basales, giro supramarginal
determinacin del tiempo pasado izquierdo, corteza cingulada anterior, giro medial frontal
de verbos regulares igualados por derecho, AB47 derecha y giro temporal superior derecho
complejidad fonolgica

Benoit 16 Fusin incongruente de McGurk Observacin Cortometraje Giro de Heschl y giro temporal superior, surco temporal superior, 14
et al, 2010 porcentaje de ensayos incongruentes activa con auditivo/visual nsula, giro precentral, surco intraparietal, cngulo anterior,
(slaba visual /ka/ y slaba auditiva discriminacin lbulo frontal medial superior, circunvoluciones fusiforme
/pa/) que fueron sealados como fonolgica y lingual, y reas visuales primarias en los dos hemisferios
congruentes menos el porcentaje
de ensayos con silabas congruentes
/pa/ (visual y auditiva)

AB: rea de Brodmann; loc.: localizaciones.

AB40; en el lbulo temporal, con AB37, y en la cor- lo izquierdo (AB23 y AB30) y del precneo (AB31)
teza lmbica, con el cngulo (AB23 y AB30). El AB39 derecho.
izquierda tambin presenta durante las tareas de Nuestros resultados demuestran una compleja
lenguaje una alta conectividad con su rea homlo- red de mdulos del lenguaje en los cuales participa
ga en el lado derecho, y las regiones parietales dere- el AB39. La importancia del AB39 en tareas de de-
chas superior (AB7) e inferior (AB40) y la nsula de- cisin semntica se deduce del hecho de que la ma-
recha (AB13). Existe, adems, conectividad con el yora de los estudios obtenidos de BrainMap con el
precneo derecho (AB31). La figura muestra las di- criterio de activacin de esta rea incluan tareas de
ferentes reas de conectividad. este tipo. Seghier et al [27] demostraron que el AB39
est involucrada en decisiones semnticas tanto pa
ra estmulos verbales visuales (lectura de palabras)
Discusin como para estmulos no verbales (nombrar objetos).
Ms an, algunos autores sugieren el papel predo-
El propsito de este trabajo fue analizar la coactiva- minante de la regin angular en el procesamiento
cin de AB39 con otras estructuras cerebrales du- semntico de las palabras, contrario a su procesa-
rante las tareas de lenguaje en adultos normales. Se miento fonolgico, que involucrara ms a la regin
encontr, en primer lugar, una activacin simul supramarginal [48].
tnea del AB39 izquierda y derecha en paralelo con Los resultados demuestran adems una conecti-
la activacin de otras regiones parietales, como la vidad funcional de la regin angular con zonas muy
regin supramarginal (AB40), y regiones bilaterales especficas de los lbulos parietales, temporales y
frontales premotoras (AB6). Adems de la coacti- frontales. La conectividad con los lbulos parietales
vacin bilateral, hubo una coactivacin significa- se observ especficamente con el lbulo parietal
tiva con otras regiones del hemisferio izquierdo, co superior y con la regin supramarginal, y tambin
mo la regin prefrontal (AB9 y AB46), premotora medialmente con el precneo. Estos hallazgos co-
izquierda (AB8), rea de Broca (AB44 y AB45) y inciden con los de Sroka et al [49], quienes encon-
giro temporal medio (AB21), as como la circunvo- traron circuitos de activacin simultnea de la cor-
lucin fusiforme (AB37). Adems, la red de activa- teza auditiva, el lbulo temporal superior y las re-
cin se extendi subcorticalmente a los dos ncleos giones angular y supramarginal izquierdas en nios
caudados y a la porcin medial posterior del cngu- preescolares que escuchaban pasivamente historias.

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M. Rosselli, et al

temporal; redes neuronales similares se han descri-


Tabla II. Localizaciones de conectividad del AB39 en tareas de lenguaje utilizando el modelo metaanal- to en estudios que buscan encontrar modelos cere-
tico basado en coordenadas.
brales del lenguaje. As, por ejemplo, Margulies y
Coordenadas
Petrides [21], utilizando el mtodo de conectividad
Conglo- Volumen
merado (mm3)
ALE Regiones cerebrales activadas funcional de reposo, proponen un circuito de co-
x y z nectividad en la produccin del lenguaje que inclu-
0,020213 36 62 42 Parietal derecha, giro angular (AB39) ye las circunvoluciones angular y supramarginal,
AB44 y AB45, y el surco temporal, con su corres-
1 2.704 0,015136 32 54 44 Parietal derecha superior (AB7) pondiente corteza adyacente de las circunvolucio-
nes superior y medial. Otros autores han encontra-
0,014071 48 44 46 Parietal derecha inferior (AB40) do que la red que une la circunvolucin angular con
2 1.872 0,021758 4 16 48 Frontal superior derecha (AB6)
AB45 est implicada en el procesamiento semntico
del lenguaje [30] y en procesos de lectura [12,48].
3 1.792 0,028623 36 24 4 nsula derecha sublobar (AB13) Uno de los conglomerados de activacin en el
presente trabajo incluy la circunvolucin fusifor-
0,025508 50 8 24 Frontal inferior izquierda (AB9) me (AB37) en el lbulo temporal izquierdo. Estu-
4 1.616 dios de conectividad funcional en reposo que anali-
0,014953 42 6 28 Frontal izquierda: giro precentral (AB6)
zan las regiones cerebrales que procesan las pala-
0,017905 50 58 30 Temporal media izquierda (AB21) bras han hallado redes de unin entre la circunvo-
5 1.496 lucin fusiforme y otras regiones cerebrales, inclui-
0,016621 48 70 38 Parietal izquierda, giro angular (AB39) das AB39, AB40, AB44 y AB45 [50]. Es interesante
que estos autores encontraran una red de activa-
6 1.360 0,026503 50 54 18 Temporal izquierda, giro fusiforme (AB37) cin de los lbulos parietales superiores y de la cor-
teza prefrontal dorsolateral muy semejante a la red
7 1.312 0,031482 32 56 44 Parietal izquierda, giro angular (AB39)
encontrada en el presente trabajo. Zhao et al [50]
0,018504 44 20 8 Frontal inferior izquierda (AB44, AB45) sugieren la existencia de un circuito en el que parti-
8 1.232 cipa la regin angular y que se encontrara activo
0,018231 40 32 14 Frontal media izquierda (AB46) aun en estado de reposo, cuya funcin es preparar
al sistema visual para que anticipe la llegada de una
9 1.040 0,019239 10 8 0 Sublobar dcha., cabeza del ncleo caudado
palabra y la pueda procesar de manera eficiente.
0,016375 6 50 36 Parietal derecha, precneo (AB31)
Otros dos conglomerados definidos en este estu-
10 952 dio activaron uno el ncleo caudado derecho y el
0,012248 2 56 26 Cngulo posterior izquierdo (AB23) otro el cngulo posterior de manera bilateral. El n-
cleo caudado y la porcin anterior del cngulo se
11 872 0,025119 26 32 42 Frontal media izquierda (AB8) han relacionado con aspectos inhibitorios en la pro-
duccin del lenguaje. Price [51], en una revisin sis-
0,01605 44 40 46 Parietal inferior izquierda (AB40)
temtica de 100 estudios que utilizaban RMf en ta-
12 696
0,013799 34 40 40 Parietal subgiral izquierda (AB40) reas de comprensin y produccin del lenguaje, en-
contr que el incremento en la activacin bilateral
13 680 0,019412 28 38 12 Giro parahipocmpico izquierdo (AB36) del ncleo caudado y del cngulo anterior estaba re-
lacionado con la supresin no intencional de res-
14 648 0,01888 12 56 18 Cngulo posterior izquierdo (AB30) puestas en la produccin del lenguaje. Sin embargo,
el autor enfatiz que el cngulo tiene subregiones
15 472 0,017024 6 36 38 Precneo derecho (AB31)
que podran estar relacionadas con otros aspectos
16 424 0,015725 38 22 40 Frontal izquierda, giro precentral (AB9) del lenguaje. De hecho, el cngulo posterior es el
que se ha relacionado con la comprensin de narra-
AB: rea de Brodmann; ALE: estimacin de la probabilidad de activacin. tivas [52]. El ncleo caudado se activa tambin en
tareas de secuenciacin no necesariamente verba-
les [53] y es, por lo tanto, factible que su participa-
cin en tareas del lenguaje asegure precisin en la
Por otro lado, nuestro anlisis mostr conectivi- percepcin de secuencias de fonemas y contribuya
dad de la regin angular con la regin frontal ven- as a una mejor comprensin de la tarea lingstica.
trolateral, especficamente con el AB44 y el AB45, y Uno de los conglomerados volumtricamente ma
con las regiones medias de la cara lateral del lbulo yor (el tercer conglomerado) incluy slo la nsula

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Modelo de conectividad de la circunvolucin angular en el lenguaje

derecha. La conectividad de la regin angular con


la nsula se ha hallado utilizando conectividad es- Figura. Red de conectividad de la regin angular (AB39). Las puntuaciones de estimacin de la proba-
bilidad de activacin se codificaron de rojo (puntuaciones bajas) a blanco (puntuaciones altas). Adems
tructural [24] y se ha asociado a la deteccin de es-
de la activacin de ambas regiones angulares (con mayor intensidad la del lado izquierdo), se activaron,
tmulos visuales sobresalientes. Sin embargo, se ha en el hemisferio izquierdo: el lbulo frontal (AB6, AB9, AB44, AB46 y AB8), el lbulo parietal (AB40), el
demostrado la participacin de la nsula en los dife- lbulo temporal (AB37), y, en la corteza lmbica, el cngulo (AB23 y AB30); en el hemisferio derecho, las
rentes componentes del lenguaje, incluyendo com- regiones parietales derechas superior (AB7) e inferior (AB40) y la nsula derecha (AB13).
prensin, produccin y repeticin [54], sobre todo
de la nsula izquierda en tareas de anlisis fonolgi-
co [55] y habla [56]. Es sorprendente encontrar co-
nectividad dominante con la nsula derecha. De nue-
vo, el sesgo del predominio del anlisis semntico
dentro de los estudios filtrados por los criterios de
seleccin apunta a una funcin dentro del anlisis
semntico. En efecto, estudios previos han descrito
la activacin de la nsula en pruebas de procesamien-
to semnticas, aunque esta activacin se ha descri-
to bilateral [57,58]. La nsula derecha podra teri-
camente participar ms en el anlisis de prosodia
afectiva (entonacin emotiva), que incide en el sig-
nificado (semntica) del contenido verbal. De he-
cho, se ha descrito que lesiones de la nsula derecha
en combinacin con otras regiones de este hemisfe-
rio pueden producir sndromes aprosdicos [59].
Finalmente, un conglomerado de volumen pe-
queo (648 mm3), pero de probabilidad alta (ALE:
0,01), incluy la circunvolucin parahipocmpica iz-
quierda. Esta circunvolucin es relevante en el al-
macenamiento de informacin verbal nueva.
Es importante anotar ciertas limitaciones del pre- conectividad compleja de esta regin parietal con
sente trabajo. En primer lugar, los metaanlisis de otras prefrontales, premotoras, parietales anterio-
ALE no incluyen informacin sobre el tamao del res y superiores, y temporales laterales y ventrome-
efecto; sin embargo, se ha considerado que esta me- diales en los dos hemisferios cerebrales, pero parti-
todologa de anlisis es fiable, dada la posibilidad de cularmente en el hemisferio izquierdo.
compartir entre investigadores bases de datos bien
desarrolladas. Numerosos artculos recientes han Bibliografa
utilizado dicha metodologa [54,60-62]. Otra limi- 1. Cabeza R, Ciaramelli E, Olson IR, Moscovitch M. The parietal
tacin del presente trabajo es que solamente se in- cortex and episodic memory: an attentional account. Nat Rev
cluyeron los artculos contenidos en la base de da- Neurosci 2008; 9: 613-25.
2. Kuhl BA, Chun MM. Successful remembering elicits event-
tos BrainMap en el momento de hacer el anlisis y specific activity patterns in lateral parietal cortex. J Neurosci
por tanto es posible que artculos relevantes, pero 2014; 34: 8051-60.
ausentes en la base de datos, no estn incluidos en 3. Sestieri C, Tosoni A, Mignogna V, McAvoy MP, Shulman GL,
Corbetta M, et al. Memory accumulation mechanisms in
este anlisis. Una limitacin final es que la tcnica human cortex are independent of motor intentions. J Neurosci
utilizada no permite determinar la temporalidad de 2014; 34: 6993-7006.
4. Anderson JR, Lee HS, Fincham JM. Discovering the structure
la activacin; por tanto, no sabemos si sta ocurre of mathematical problem solving. Neuroimage 2014; 97: 163-77.
en la circunvolucin angular primero, al mismo tiem- 5. Bernal B, Ardila A, Altman NR. Acalculia: an fMRI study with
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reas que integran la red. 6. Dehaene S, Piazza M, Pinel P, Cohen L. Three parietal circuits
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En conclusin, nuestros resultados son coinciden- 7. Pyke A, Betts S, Fincham JM, Anderson JR. Visuospatial
referents facilitate the learning and transfer of mathematical
tes con los hallazgos obtenidos con tcnicas de co- operations: extending the role of the angular gyrus. Cogn Affect
nectividad estructural y funcional, y apoyan el pa- Behav Neurosci 2015; 15: 229-50.
pel integrador de la regin angular en la coordi 8. Wu SS, Chang T, Majid A, Caspers S, Eickhoff SB, Menon V,
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nacin de informacin lingstica, sobre todo de ti during mathematical cognition assessed with cytoarchitectonic
po semntico. Adems, nuestro anlisis sugiere una probability maps. Cereb Cortex 2009; 19: 2930-45.

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Angular gyrus connectivity model for language: a functional neuroimaging meta-analysis

Introduction. Modern functional neuroimaging techniques permit the analysis of the simultaneous activation of diverse
brain areas to suggest cognitive connectivity models related to specific cognitive functions.
Aim. To analyze the functional networks of the angular gyrus (Brodmann area 39) related to language functions.
Materials and methods. The database of BrainMap was used to analyze the activation coordinates of the angular gyrus and
brain related areas while performing different language tasks. Eight articles were selected that included 13 experiments,
155 participants and 265 loci.
Results. Sixteen activation clusters made a network that included the activation of the two angular gyri, the superior right
parietal lobe and right supramarginal gyri; the superior left temporal lobe (middle lateral and medial inferior), and the
frontal lobe (bilateral premotor and left prefrontal).
Conclusions. Our findings are in agreement with previous findings using structural connectivity techniques and support
the integrative role of the angular gyrus in language functions.
Key words. Angular gyrus. BA39. BrainMap. fMRI. Language.

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