Adaptaciones, exaptaciones

y el estudio de la forma
Marta Linde Medina
 Adaptaciones,
exaptaciones y el estu-
dio de la forma

Marta Linde Medina

Universitat de les
Illes Balears
 Adaptaciones,
exaptaciones y el estu-
dio de la forma

Memoria presentada para optar al grado de Doctor en Biologa por:

Marta Linde Medina

Firma del director

Dr. Miquel Palmer

IMEDEA, UIB-CSIC

Fotografa de la cubierta:
Detalle de las bvedas de la catedral de San
Marcos (Venecia), donde se pueden observar
los spandrels o pechinas.
J. Campos

Palma, 2006
 PARA LOS MIOS
PARA W.J. BOCK Y S. J. GOULD
 Estaba tan absorto en sus ideas que a menudo se olvidaba de comer o de
baarse. Pero una vez cuenta la leyenda- precisamente cuando estaba tomando
un bao, se le ocurri el principio conocido como el principio de Arqumedes
[...] Entusiasmado por su descubrimiento sali del agua y se puso a correr com-
pletamente desnudo por las calles de Siracusa gritando Eureka!, Eureka!,
es decir Lo he encontrado!.
Durante el asedio de la ciudad que dur casi dos aos, del 214 al 212, se dice
que Arqumedes invent ingeniosas mquinas de guerra para mantener alejado
al enemigo [...] Pero ni siquiera sus inventos lograron detener a las legiones ro-
manas que nalmente conquistaron y saquearon la ciudad. Sin embargo, Arqu-
medes no se vio turbado por el alboroto y, mientras los legionarios incendiaban
Siracusa, estaba tranquilo en el jardn de su casa intentando resolver un proble-
ma dibujando guras geomtricas en la arena. Cuando entr un soldado que te-
na la orden de llevarle en presencia del cnsul Marcelo, Arqumedes ni siquiera
escuch sus palabras y le pidi que se apartara para que no borrara sus dibujos.
El legionario irritado le mat con su espada, aunque tena rdenes expresas de
Marcelo de no matarlo. Arqumedes muri porque no quiso escuchar la llamada
y las rdenes del poder. Este gesto que le cost la vida puede considerarse como
el smbolo del completo desinters con el que los cientcos trabajaron durante
muchos siglos.

Federico Di Trocchio
Las mentiras de la ciencia
Alianza editorial
Madrid, 1997
PARA ARQUMEDES
 NDICE

INTRODUCCIN 2
OBJETIVOS DE LA TESIS 4

CAPITULO I: ORIGEN DE LA CONTROVERSIA 8

QU ES UNA ADAPTACIN? 10
METODOLOGA DE LA TESIS 24

CAPITULO II: ESQUEMA MORFOLOGICO DE BOCK Y VON WAHLERT 28

EL ORGANISMO 30
RASGO (FEATURE) 30
FORMA (FORM) 32
FUNCIN (FUNCTION) 32
FACULTAD (FACULTY) 34
EL PAPEL BIOLGICO (THE BIOLOGICAL ROLE) 36
LOS FACTORES AMBIENTALES 36
HBITAT (UMGEBUNG) 36
HBITAT ESPECFICO (UMWELT) 37
EL ENLACE ORGANISMO-MEDIO AMBIENTE 37
EL SYNERG (THE SYNERG) 37
EL NICHO (THE NICHE) 38

i
CAPITULO III: DISECCIONANDO LA FORMA 40
INTRODUCCIN: TRABAJOS ECOMORFOLGICOS EN PECES 42
MTODOS 48
ADQUISICIN DE DATOS 48
DESCRIPCIN DE LA FORMA 49
ANLISIS ESTADSTICO 52
HBITOS ALIMENTARIOS 53
FILOGENIA MOLECULAR DE LA FAMILIA SPARIDAE 56
SECUENCIAS PARA EL ANLISIS 56
ALINEACIN DE LAS SECUENCIAS 57
ANLISIS FILOGENTICO 58
MATRIZ DE DISTANCIAS GENTICAS 60
INERCIA FILOGENTICA 60
CORRESPONDENCIA ENTRE LOS PATRONES MORFOLGICOS Y ECOLGICOS 62
RESULTADOS 62
REDUCCIN DE LAS DIMENSIONES DEL MORFOESPACIO 62
MODELOS DE VARIACIN DE LA FORMA 64
PREMAXILAR 64
DENTICIN 68
CORRECCIN FILOGENTICA DE LA SIMILITUD FENOTPICA 69
RELACIONES ECOMORFOLGICAS 70
DISCUSIN 75
PATRONES ECOMORFOLGICOS 76
CARACTER ADAPTATIVO DEL PREMAXILAR Y LA DENTICIN 77
PATRONES EVOLUTIVOS 81

CAPITULO IV: CONCLUSIONES 84

BIBLIOGRAFIA 92

ii
 Quiero dar las gracias a M. Palmer, J. Gomez-Zurita y S. Stefanni por su ayuda
en la realizacin de este trabajo y a B. Morales por sus sugerencias y por permitirme
el acceso a las instalaciones del IMEDEA. Parte del material analizado se recolect
durante el desarrollo del proyecto MEDER: Evaluacin de las pesqueras demersales
del Mediterreno dirigido por E. Massut (Instituto Espaol de Oceanograa de las
Islas Baleares) y diferentes proyectos dsetinados al seguimiento de las reservas ma-
rinas de las Islas Baleares dirigidos por F. Riera (Conselleria dAgricultura i Pesca
les Illes Balears).
 Introduccin

INTRODUCCIN

It may be possible, in the near future, [...] to

determine the inuence of function, of surrounding
structures, of phylogeny, and so forth in the mol-
ding of anatomical features
(Bock and von Wahlert, 1965, p. 269)

En el famoso artculo titulado The Spandrels of San Marco and the Panglos-
sian Paradigm: A critique of the Adaptationist Programme, Gould y Lewontin
(1979) apoyan la visin pluralista de Darwin, resaltando la importancia de otros
factores, adems de la seleccin natural, en la evolucin de los organismos.
En consecuencia, contrariamente al pensamiento estrictamente adaptacionista,
deenden la idea de que la forma de las estructuras no puede ser explicada ex-
clusivamente por la seleccin natural.
Esta visin pluralista conduce a la siguiente cuestin, en palabras de Gould:
...if we now have available only the modern structure with its mix of primary
adaptations and secondary exapted spandrels [cambios debidos a los mecanis-
mos de desarrollo] -the usual situation in biology when we do not have fossil
record of actual historical stages leading to a present structure- then how can
we identify and allocate the proper statuses? (Gould, 1997, p. 10752).
En otras palabras, las estructuras que observamos hoy en da son fruto de
la historia. Durante su evolucin, stas han podido ser moldeadas por varios
procesos (seleccin natural, desarrollo, deriva gentica). Adems, han podido
experimentar varios episodios adaptativos, y por tanto, haber sido moldeadas
por fuerzas selectivas pasadas. Pero si normalmente slo conocemos las fuerzas
actuales, hasta qu punto somos capaces de explicar su forma?.
En respuesta a esta pregunta, Gould y Vrba (1982) desarrollaron una ter-
minologa que reejaba esta limitacin. Los autores conservaron el trmino
adaptacin slo para aquellas estructuras que 1) actualmente son tiles para
el organismo (es decir, siguen adaptadas a las condiciones ambientales) y ade-
ms 2) se originaron para llevar a cabo la funcin actual. La primera condicin

2
 Introduccin Introduccin

constituye lo que se denomina el criterio de la utilidad; la segunda, el criterio OBJETIVOS DE LA TESIS

del origen histrico. La razn de esta decisin parece clara: slamente en estos Los objetivo de esta tesis son demostrar que:
casos, las fuerzas selectivas actuales son sucientes para explicar la forma. Los
1) Los avances en el mtodo comparativo (Felsenstein 1985; Harvey and Pa-
autores propusieron el trmino exaptacin para aquellas estructuras que son
gel 1991; Diniz-Filho et al. 1998; Orzack and Sober 2001; Rohlf 2001; Hansen
tiles para el organismo pero que no fueron seleccionadas para llevar a cabo su
and Orzack 2005), en combinacin con los nuevos mtodos morfomtricos (Ro-
funcin actual, es decir, no cumplen el criterio del origen histrico. El trmino
hlf and Marcus 1993), cumplen la prediccin de Bock y von Wahlert (1965).
exaptacin indica que la estructura ha sido moldeada por ms de una fuerza, de
modo que las fuerzas selectivas actuales no son sucientes para explicar su for- 2) Esta posibilidad representa una alternativa a la pregunta formulada por
ma. Adaptaciones y exaptaciones, es decir, estructuras tiles para el organismo Gould (1997) que requiere una revisin de la terminologia de Gould y Vrba
en la actualidad, fueron agrupadas bajo el trmino aptacin. (1982), actualmente parte integral de la teora evolutiva (e.g. Jones et al. 2005;
Gotea and Makalowski 2006; Strmberg 2006).
Esta terminologa ha provocado un gran impacto entre los bilogos evoluti-
vos. Por una parte, ha intensicado la disputa sobre qu criterio es ms apropiado El trabajo est compuesto de cuatro captulos. En el captulo I se expone la
para denir una adaptacin (Sober 1984; Fisher 1985; Coddington 1988; Thorn- controversia existente sobre el concepto de adaptacin y la importancia de las
hill 1990; Harvey and Pagel 1991; Baum and Larson 1991; Reeve and Sherman diferentes fuerzas evolutivas en el modelado de los seres vivos, introducindose
1993; Lauder et al. 1993; Grifths 1996; Amundson 1996; Wilkins 1998; Autum la propuesta de esta tesis. En el captulo II se repasan algunos conceptos teri-
et al. 2002; Bock 2003). Las opiniones al respecto son contradictorias. Para al- cos sobre la interaccin organismo-ambiente necesarios para la aplicacin de la
gunos autores el criterio histrico es fundamental, independientemente de que metodologa propuesta. En el captulo III se desarrollan los mtodos morfom-
la estructura siga adaptada o no a las condiciones ambientales (Williams, 1966, tricos y comparativos mediante su aplicacin al aparato trco de los espridos.
Sober, 1984, Tornhill, 1990). Otros deenden que lo nico importante es deter- Finalmente, en el captulo IV se expone la resolucin de esta tesis en torno a la
minar si la estructura es til actualmente para el organismo, independientemente terminologa necesaria para describir la forma.
de su pasado (Bock 1980; Fisher 1985; Reeve and Sherman 1993).
Por otra parte, los defensores del adaptacionismo consideran antiadaptacio-
nista la postura de Gould y colaboradores, ya que bajo esta nueva terminologa,
prcticamente cualquier rasgo es una exaptacin. Esta interpretacin es errnea
ya que el hecho de que abunden las exaptaciones no signica que la seleccin
natural no haya sido una fuerza evolutiva importante, como deenden los adap-
tacionistas, y apoya el propio Gould, sino que simplemente resalta la importan-
cia del desarrollo como fuerza evolutiva.
A raiz del artculo de los spandrels se han desarrollando varios mtodos
comparativos para incorporar la componente histrica en el estudio de las adap-
taciones (Felsenstein 1985; Coddington 1988; Harvey and Pagel 1991; Baum
and Larson 1991; Lauder et al. 1993; Diniz-Filho et al. 1998; Martins 2000;
Orzack and Sober 2001; Rohlf 2001; Hansen and Orzack 2005).

3 4
Felix Qui Potuit Rerum Cognoscere Causas
Virgilio

(Feliz aquel que ha sido capaz de compren-

der las causas de las cosas)


HMS Beagle in the seaways of Tierra del Fuego, pintado por Conrad Martens durante el viaje del
Beagle (1831-1836), en The Illustrated Origin of Species by Charles Darwin de Richard Leakey
(1979).
 Captulo I Origen de la controversia

QU ES UNA ADAPTACIN?
El estudio de las adaptaciones ha ocupado un papel central en el
desarrollo de la teora de la evolucin, sin embargo, ya eran objeto de
estudio antes de que se formulasen las primeras teoras evolutivas (ver
Bock, 1990). Durante este perodo preevolutivo, una adaptacin se
dena como una estructura ajustada a las condiciones ambientales que
rodean al organismo, y aunque el concepto era claro, no exista ninguna
propuesta sobre la causa de su existencia.
Durante centenares de aos, la nica explicacin sobre la existencia de adap-
taciones se formul desde el campo de la Teologa Natural, dedicada a demos-
trar la existencia de Dios mediante el estudio de la naturaleza, su Creacin. El
razonamiento de los telogos naturalistas sobre la complejidad y el diseo de
las adaptaciones deriv en el argumento del diseo (argument from design)
que se convirti, en ese momento, en una de las pruebas ms consistentes sobre
la existencia de Dios. William Paley fue uno de sus mximos representantes. En
su obra Natural Theology publicada en 1802, Paley desarroll este argumento
haciendo uso de la famosa analoga entre un reloj y su fabricante:
[...] when we come to inspect the watch, we perceive [...] that its several
parts are framed and put together for a purpose, e.g. that they are so formed
and adjusted as to produce motion, and that motion so regulated as to point out
the hour of the day; that if the different parts had been differently shaped from
what they are, or placed after any other manner or in any other order than that
in which they are placed, either no motion at all would have been carried on
in the machine, or none which would have answered the use that is now served
by it [...] the inference we think is inevitable, that the watch must have had a
maker -that there must have existed, at some time and at some place or other, an
articer or articers who formed it for the purpose which we nd it actually to
answer, who comprehended its construction and designed its use.
Segn Paley, los seres vivos presentan diseos an ms complejos que un
reloj. Dondequiera que hay diseo, hay un creador y slo un diseador inteli-
gente puede haber dado lugar a tales adaptaciones, al igual que slo un relojero
inteligente puede fabricar un reloj:
The marks of design are too strong to be got over. Design must have had
10
 Captulo I Origen de la controversia Captulo I Origen de la controversia

a designer. That designer must have been a person.
That person is God.
Esta explicacin sobrenatural sobre la existencia
de las adaptaciones prevaleci hasta que, en 1859,
Darwin publicara su teora de la seleccin natural.
Mediante esta teora, Darwin demostraba que el
diseo de los seres vivos poda explicarse como el
resultado de un proceso natural sin necesidad de in-
vocar la existencia de un creador. Como seala Ayala William Paley. Telogo
ingles y mximo represen-
(2000), Darwin complet la revolucin copernicana,
tante del argumento del
consistente en demostrar que el universo est gober- diseo
nado por leyes naturales, extendiendo este propsito
al mundo de los seres vivos.
En El origen de las especies Darwin expresa su argumento sobre la teora de
la seleccin natural de la siguiente forma:
Let it be borne in mind how innitely complex and close-tting are the mu-
tual relations of all organic beings to each other and to their physical conditions
of life. Can it, then, be thought improbable, seeing that variations useful to man
have undoubtedly occurred, that other variations useful in some way to each be-
ing in the great and complex battle of life, should sometimes occur in the course
of thousands of generations? If such do occur, can we doubt (remembering that
many more individuals are born than can possibly survive) that individuals ha-
ving any advantage, however slight, over others, would have the best chance of
surviving and of procreating their kind? On the other hand, we may feel sure
that any variation in the least degree injurious would be rigidly destroyed. This
preservation of favourable variations and the rejection of injurious variations,
I call Natural Selection.
Es decir, a lo largo de la evolucin pudieron aparecer variaciones favorables
que conllevaron a un aumento del xito reproductivo de sus portadores. Gene-
racin tras generacin, estos organismos fueron seleccionados y sus variaciones
adaptativas fueron trasmitidas a su progenie, mientras que los organismos menos
adaptados a las condiciones ambientales, tuvieron menor xito reproductivo y
perecieron. Mediante este mecanismo de seleccin, los organismos se ajustaron
11
progresivamente a las condiciones ambien-
tales, originando las adaptaciones que hoy
en da se observan en la naturaleza.
Uno de los objetivos de Darwin a lo largo
de su carrera cientca fue demostrar que la
seleccin natural ha sido el mecanismo de
cambio evolutivo ms importante, pero no
descart la existencia de otros procesos. La
actitud pluralista de Darwin a la hora de abor-
dar este tema queda patente en el siguiente
prrafo, incluido en la ltima edicin del El
Charles Darwin formul la pri-
mera explicacin natural sobre la
Origen de las especies (1872):
existencia de adaptaciones ( The As my conclusions have lately been much
Bettmann Archive)
misrepresented, and it has been stated that I
attribute the modication of species exclusively to natural selection, I may be
permited to remark that in the rst edition of this work, and subsequently, I pla-
ced in a most conspicuous position namely at the close of the Introduction- the
following words: I am convinced that natural selection has been the main, but
no the exclusive means of modication. This has been of no avail. Great is the
power of steady misinterpretation.
Darwin cita como mecanismos alternativos las leyes de correlacin del creci-
miento (laws of the correlation of growth) (caracteres relacionados gentica u
ontogenticamente) y la modicacin directa del ambiente sobre los organismos
(es decir, la plasticidad fenotpica).
Sin embargo, a nales del siglo XIX algunos seguidores de Darwin (entre
los cuales se cita a Wallace como principal promotor) tendieron a magnicar el
papel de la seleccin natural, reduciendo al mnimo la importancia de otros me-
canismos. Segn estos, se considera que la seleccin natural ha sido la principal
fuerza directiva de la evolucin. En consecuencia, cualquier cambio experimen-
tado por un rasgo a lo largo de la historia es adaptativo, es decir, estara moldea-
do exclusivamente por la seleccin natural. Bajo esta perspectiva, la seleccin
natural explicara prcticamente el 100 % de la variabilidad de una estructura;
ningn otro factor sera necesario para explicar la forma de los organismos.
12
 Captulo I Origen de la controversia Captulo I Origen de la controversia

Este pensamiento seleccionista estricto predomin en los estudios de biologa

evolutiva durante varias dcadas y dio lugar a lo que posteriormente Gould y
Lewontin (1979) denominaron el programa adaptacionista (the adaptationist
programme). En su popular obra The Spandrels of San Marco and the Pan-
glossian Paradigm: A critique of the Adaptationist Programme estos autores
critican la falta de rigor cientco de los estudios evolutivos basados en la exclu-
sividad de la seleccin natural y retoman la idea de Darwin sobre la importancia
de otros mecanismos en la evolucin de los seres vivos, resaltando la necesidad
de adoptar una visin pluralista a la hora de explicar el cambio evolutivo. Segn
el programa adaptacionista, cualquier rasgo de un organismo era considerado
a priori como una adaptacin, es decir, como una estructura moldeada por la
accin de la seleccin natural, y la investigacin se centraba prcticamente en
elaborar un argumento adaptativo plausible. En la elaboracin de estos argu-
mentos, la concordancia que guardaban en relacin con la seleccin natural era
el nico criterio utilizado para aceptarlos.
De acuerdo con Gould y Lewontin (1979), el programa adaptacionista parta
de dos asunciones: Figura I-1. Hiptesis esquemticas sobre la funcin genotipo-fenotipo. (a) El sencillo sistema
mendeliano donde existe una relacin directa entre el genotipo y el fenotipo. (b) Un modelo gen-
Los organismos pueden ser considerados como un conjunto de rasgos tico cuantitativo donde se comtemplan relaciones ms complejas como la pleiotropa (parte supe-
indepedientes, cada uno de los cuales ha sido optimizado paso por paso por la rior) y la epistasis (parte inferior). (c) Modelo ms realista donde las relaciones entre el genotipo
y el fenotipo estn mediadas por los procesos epigenticos que tienen lugar durante el desarrolllo
seleccin natural. (modicado de Pligliucci, 2001)
Pueden existir relaciones funcionales (trade-offs) entre ciertos rasgos
que impidan que cada uno de ellos alcance el ptimo esperado. En estos casos, Con el redescubrimiento de las leyes de Mendel, despus de la publicacin
los rasgos presentarn la mejor solucin frente a las diferentes demandas. de El origen de las especies, se pensaba que la relacin entre el genotipo y
el fenotipo era directa y que segua este modelo tan simple como el de un
La primera de las aunciones implica que cada rasgo est codicado por un gen
gen-un rasgo (g. I-1a). Sin embargo los organismos son entes integrados que
diferente y que solamente la mutacin de este gen pueda variar su fenotipo. Esta
evolucionan como un todo y no un conjunto de rasgos que varan de forma
asuncin es errnea por dos razones. En primer lugar, exiten relaciones a nivel
independiente. La relacin funcional entre el genotipo y el fenotipo (geno-
gentico entre los distintos rasgos de un organismo, de modo que un mismo gen
type-phenotype mapping function) es mucho ms compleja que la expresada
puede afectar el fenotipo de ms de una estructura, y viceversa, una misma es-
por el modelo mendeliano. A nivel del genoma, existen interacciones entre los
tructura puede ser modicada por la accin de varios genes. En segundo lugar,
distintos genes. Un gen puede afectar directamente a ms de un rasgo fenotpico,
no se puede predecir el efecto fenotpico de un cambio gentico a partir de la
fenmeno denominado pleiotropa (pleiotropy), o indirectamente a travs de
nueva secuencia de ADN; los posibles efectos de una mutacin se hacen paten-
su control sobre otros genes, fenmeno denominado epistasis (epistasis) (g.
tes a travs de los procesos ontogenticos.
I-1b). Como seala Hall (2003), a pesar de que estos fenmenos fueron descu-

13 14
 Captulo I Origen de la controversia Captulo I Origen de la controversia

biertos en las primeras dcadas del siglo XX, muchos investigadores siguieron predeterminado en su ADN sino que
asumiendo, de hecho, una relacin uno-a-uno entre el genotipo y el fenotipo. emerge durante el desarrollo median-
Desde la gentica se elaboraron modelos complejos en los cuales se contem- te procesos epigenticos (interaccin
plaba la existencia de interacciones entre genes. Al igual que en el modelo men- clula-clula, inducccin de tejidos,
deliano, el genoma ocupaba un papel central y se asuma que un cambio en el integracin funcional). Puesto que la
genotipo se traduca directamente en un cambio fenotpico, es decir, que las pro- condicin espacio-temporal de la c-
piedades de los rasgos estaban de- lula determinar la funcin del gen,
talladamente escritas en el genoma. el efecto fenotpico de una mutacin
Sin embargo, un zigoto se convier- estar determinado por los procesos
te en un individuo adulto mediante epigenticos que tienen lugar duran-
el desarrollo ontogentico, o como te el desarrollo (g. I-1c).
apunta Walsh (2003, p. 282): Geno- Los genes no contienen, a la vez,
Figura I-3. El fenotipo del rasgo (crculo) no
types becomes phenotypes through los materiales y los planos para la alcanza el pico adaptativo. En este caso, a
the process of development. El de- formacin del organismo: diferencia del anterior (g. I-2) no existe un
trade-off. Esta posibilidad no es contem-
sarrollo de un organismo aade una Genes provide the building bloc- plada por el programa adaptacionista.
componente nueva en la relacin ks whose translation, elaboration,
GF, la componente epigentica,
que queda omitida en los modelos and interpretation are the key phenotypic changes in ontogeny and phylogeny,
extrictamente genticos. Esta com- and whose products provide the raw material for ontogeny and for the sequence
ponente hace referencia a los pro- Figura I-2. El fenotipo del rasgo (punto b) no of ontogenies known as phylogeny (Hall, 2003, p. 221).
alcanza el pico adaptativo (punto a) porque
cesos que tiene lugar ms all del existe un trade-off, o relacin antagnica, Hay que tener en cuenta que la importancia de la clula en el desarrollo onto-
gen, a nivel celular. El fenotipo no entre dos rasgos o dos funciones de un mismo gentico no implica la desestimacin del papel de los genes: [both] determine
rasgo.
es simplemente el producto de la in reciprocal contingency the structure (and function) of all regulatory sequen-
lectura del genotipo. El ADN es un cdigo para la formacin de protenas, pero ces of transcription or translation; they co-dene and co-construct (Neumann-
este cdigo slo toma forma dentro de un sistema celular. La clula, adems de Held, 1999, citado en Roberts, 2001).
poseer la maquinaria necesaria para la lectura del genoma, activa y determina la La primera asuncin del programa adaptacionista tambin implica que no hay
funcin del gen. Fuera de un contexto celular, no hay actividad, no hay protena, lmites en la formacin de nuevos fenotipos, de manera que tarde o temprano se
no hay efecto fenotpico. Las condesaciones celulares trasducen la informacin origine el fenotipo ptimo. Sin embargo no todas las formas imaginables (dentro
registrada en el genoma al fenotipo del organismo (Hall, 2003). de las leyes fsicas universales) pueden ser generadas a lo largo de la evolucin
Salvo alguna excepcin, todas las clulas de un organismo contienen el ge- puesto que existen limitaciones (constraints) a nivel gentico/epigentico. Si
noma completo. Sin embargo cada una de ellas sigue una va de desarrollo dis- las mutaciones son aleatorias e introducen cambios en todas las direcciones,
tinta, porque cada una regula su actividad gentica dependiendo del momento como propone la nueva sntesis, la selecin natural es la nica componente que
y el lugar del embrin donde aparece. Es decir, el destino de una clula no est determina la direccin del cambio evolutivo. Sin embargo, teniendo en cuenta

15 16
 Captulo I Origen de la controversia
que el desarrollo determina, en ltimo lugar, los fenotipos disponibles, ste debe
ser considerado una componente adicional en la determinacin del cambio evo-
lutivo:
However...it is clear that developomental reprogramming provides additio-
nal possible source of directionality...which might be effective even if the mole-
cular-level changes caused by mutation were entirely random (Arthur, 2000,
p.55).
En cuanto a la segunda asuncin, puesto que se asume que la seleccin natural
es la nica causa necesaria para explicar el fenotipo, la nica explicacin posible
en caso de que un rasgo presente un fenotipo diferente al esperado es que ste
mantenga una relacin antagnica (trade-off), bien entre las diferentes tareas
que desarrolla, bien con otro rasgo (g. I-2 y I-3). Sin embargo, existen otras
causas que pueden explicar porque una estructura no alcanza un pico adaptati-
vo, como son la pleiotropia, el desarrollo o la deriva gentica (genetic drift).
Como apuntan Gould y Lewontin, el programa adaptacionista no niega la exis-
tencia de estos mecanismos, si no que reduce al mnimo su importancia para
justicar, en la prctica, su exclusin en la explicacin de la forma.
En denitiva, segn el programa adaptacionista la seleccin natural es omni-
potente y ha moldeado paso por paso cada uno de los rasgos de un organismo
hasta obtener una forma idnea, y cuando no se alcanza la forma perfecta es por
el bien del organismo. Gould y Lewontin tachan esta visin de la evolucin de
Figura I-4. La curva de tness no
presenta un pico, en consecuencia,
el ptimo est representado por un
conjunto de fenotipos (zona som-
breada). Si varios de ellos son pro-
ducidos, la jacin de uno u otro
ser fruto del azar.
17
Captulo I Origen de la controversia
panglosiana, en alusin al Dr Panglos, personaje de la obra Cndido de Vol-
taire. Los autores resaltan el optimismo del Dr Panglos mediante un prrafo en
el que ste explica a Cndido porque existen enfermedades venreas:
It is indispensable in this best of worlds. For it Columbus, when visiting
the West Indies, had not caught this disease, which poisons the source of gene-
ration, wich frecuently even hinders generation, and is clearly opposed to the
great end of Nature, we should have neither chocolate nor cochineal.
Y aaden: The adaptationist programme is truly Panglossian. Our world
may not be good in abstract sense, but it is the very best we could have.
Esta visin del cambio evolutivo guiado nicamente por la seleccin natural
es una visin muy simplista de como ha podido acontecer la historia evolutiva
de los organismos. Como se ha comentado con anterioridad, esta visin no tiene
en cuenta una serie de puntos claves que apuntan a la importancia de otros me-
canismos, stos son:
El desarrollo ontogentico tiene una importancia crucial como elemento
intermedio entre la introduccin de mutaciones y su efecto fenotpico. La selec-
Figura I-5. El trmino spandrel hace referencia al espacio triangular que se forma entre dos
arcos ortogonales y un techo abovedado (izquierda) o entre dos arcos contiguos y un techo plano
(derecha). En la baslica de San Marcos (Venecia), los spandrels estn decorados con mosaicos
que encajan admirablemente en estos espacios triangulares. Sin embargo, la forma de los span-
drels es un subproducto arquitectnico, y no fueron diseados para representar los mosaicos,
como sin embargo, sugiere el gran ajuste de los dibujos. Gould y Lewontin (1979) utilizan este
trmino para referirse a aquellos cambios fenotpicos que son subproducto de cambios localizados
en una estructura asociada, y que por tanto, no deben su forma a su funcin biolgica.
18
 Captulo I Origen de la controversia
cin slo acta sobre los fenotipos existentes, no interviene en su formacin. La
variabilidad gentica y el desarrollo determinan los fenotipos disponibles sobre
los cuales actuar la seleccin.
El organismo es un ente integrado; los rasgos estn relacionados a nivel
gentico/epigentico. Las caractersticas del desarrollo determinan el grado de
dependencia de las estructuras, y por tanto, su transformacin, su evolucin.
La seleccin natural es uno de los dos mecanismos mediante los cuales
se puede jar el fenotipo de una poblacin. La alternativa a la seleccin natural
es la deriva gentica. Mientras que la seleccin natural es la jacin de la va-
riante fenotpica de la poblacin que presenta mayor xito reproductivo (mayor
tness), la deriva gentica es la jacin de una variante fenotpica al azar. La
gentica de poblaciones predice que la deriva gentica es ms importante cuan-
do la poblacin es pequea. En estos casos se considera la deriva gentica como
una fuerza antagnica a la seleccin natural. Sin embargo, la deriva gentica
tambin actuar cuando las variantes de la poblacin no presenten diferencias
en el tness, independientemente del tamao de la poblacin (g. I-4).
El progama adaptacionista slo contempla el caso de que una estruc-
tura evolucione en relacin a un mismo regimen selectivo. Sin embargo, una
estructura puede ser el producto de fuerzas selectivas pasadas, que actuaron
directamente sobre ella o que mediaron su cambio actuando sobre estructuras
asociadas.
La crtica de Gould y Lewontin (1979) cal muy hondo. El impacto fue tal
que el trmino adaptacionismo, e incluso la palabra adaptacin, tomaron una
cognotacin peyorativa:
One of us attended a seminar in the early 1980s at which the speaker an-
nounced that he would no use the word adaptation in his talk. Rather, to avoid
controversy and association with the negative implications of adaptationism, he
would use the word banana whenever he meant adaptation (Rose y Lauder,
1996, p. 2).
Ms importante an, en el trasfondo del trabajo de los spandrels se sugiere
una nueva denicin del trmino adaptacin que se publicar tres aos ms
tarde (Gould y Vrba, 1982). En esencia, Gould y Lewontin resaltan la impor-
Captulo I Origen de la controversia
tancia de considerar al organismo como un ente integrado, y por tanto, de con-
siderar el desarrollo como fuerza evolutiva. En consecuencia, la variabilidad de
una estructura no puede ser explicada exclusivamente por la seleccin natural;
las estructuras tambin pueden ser moldeadas por factores internos. Es decir,
la integracin del organismo puede conducir a que una estructura varie como
subproducto de un cambio adaptativo en otra estructura. En este caso, la forma
de dicha estructura no puede ser explicada nicamente por su funcin biolgica.
Los autores denominan spandrels a estas variaciones (g. I-5):
Because multicellular organisms are structurally complex and built of many
integrated parts, any primary adaptation must generate a set of architecturally
enjoined side consecuences, or spandrels. The number and complexity of these
spandrels should increase with the intricacy of the organism under considera-
tion. (Gould, 1997, p. 10754).
La cuestin que se plantean Gould y Lewontin es la siguiente:
Lo que observamos en la actualidad es fruto de la historia. A lo largo de la
evolucin, una misma estructura ha podido ser moldeada por causas internas y
externas. Adems, las causas externas que han moldeado la estructura no tienen
porque corresponderse con las que podemos observar examinando el organismo
en su hbitat actual, ya que puede darse el caso de que en un pasado la estructura
desempease un papel biolgico distinto al que desempea en la actualidad, y
por tanto haya sido moldeada por varias fuerzas selectivas. Si una estructura
ha sido moldeada por la accin de varias fuerzas, pero slo conocemos las que
actualmente estn en vigor, hasta qu punto podemos explicar su forma?:
But if we now have available only the modern structure with its mix of prima-
ry adaptations and secondary exapted spandrels -the usual situation in biology
when we do not have fossil record of actual historical stages leading to a present
structure- then how can we identify and allocate the proper statuses? (Gould,
1997, p. 10752).
Como respuesta a esta cuestin, Gould y Vrba (1982) reservan el trmino
adaptacin para aquellas estructuras que no han sido alteradas secundariamente
como consecuencia de un cambio localizado en otra estructura (no han sido
moldeadas por fuerzas internas) y que adems han sido moldeadas a lo largo
19 20
 Captulo I Origen de la controversia
de la evolucin para la funcin que actualmente llevan a cabo. La razn de esta
respuesta es clara, slo en estos casos la funcin actual de la estructura sera
suciente para explicar su forma.
Las dems estructuras: 1) aquellas previamente moldeadas para una deter-
minada funcin, y posteriormente readaptadas para un nuevo uso, y 2) aquellas
que deben parte de su forma a procesos internos, son denominadas exaptaciones
(exaptation). Para estas estructuras, las fuerzas selectivas actuales no seran
sucientes para explicar su forma. Ambas, adaptaciones y exaptaciones son
agrupadas bajo el trmino, aptacin (aptation) (Gould y Vrba, 1982).
Gould y Vrba (1982) dan un vuelco a la situacin, si antes todas la estructuras
eran consideradas adaptaciones, con esta nueva denicin prcticamente cual-
quier rasgo es una exaptacin:
If ear bones and gill arches are regarded as the same trait...then ear bones
are exaptations...because the bones no longer function to support gills. Indeed
nearly every trait is an exaptation if we go back far enough in time. (Reeve y
Sherman, 1993, p. 3).
Gran parte de la controversia que existe de hoy en da sobre el signicado de
la palabra adaptacin y la metodologa apropiada para su anlisis, es debida a la
terminologa desarrollada por estos autores (Sober 1984; Fisher 1985; Codding-
ton 1988; Thornhill 1990; Harvey and Pagel 1991; Baum and Larson 1991;
Reeve and Sherman 1993; Lauder et al. 1993; Grifths 1996; Amundson 1996;
Wilkins 1998; Autum et al. 2002; Bock 2003).
Segn la denicin propuesta por Gould y Vrba (1982), una estructura es una
adaptacin si se origin para llevar a cabo la funcin actual, y que adems, sigue
siendo til para el organismo (sigue adaptada a las condiciones ambientales). Es
decir, una adaptacin debe haber sido originada y mantenida por la seleccin
natural. Estos dos requisitos constituyen, respectivamente, lo que se denomina
el criterio del origen histrico (criterion of historical genesis) y el criterio del
uso actual (criterion of current utility).
Esta denicin ha recibido crticas totalmente contradictorias que reejan la
complejidad del asunto. Mientras que para unos autores es imprescindible cono-
cer la historia evolutiva del rasgo (Williams 1966; Sober 1984; Thornhill 1990),
21
Captulo I Origen de la controversia
independientemente de su utilidad actual, otros deenden que para determinar el
estatus de una estructura slo es necesario saber si sta aumenta actualmente el
tness del organismo, resaltando la inrelevancia de conocer su pasado (Bock
1980; Fisher 1985; Reeve and Sherman 1993).
Segn Reeve y Sherman (1993), detrs de esta discordia subyace la formacin
del investigador. Como apunta Antonovics (1987, citado en Reeve and Sher-
man, 1993):
Evolution, as a science, consists of two quite disparate disciplines, an infe-
rence of past evens and the study of present-day processes.
Los investigadores formados en paleontologa o sistemtica resaltan el as-
pecto histrico, los formados en ecologa, el estado actual. Para los primeros
una adaptacin es una estructura que ha sido moldeada por la selecin natural;
para los segundos, una adaptacin es una estructura mantenida por la seleccin
natural. Para Gould y Vrba (1982) una adaptacin es una estructura moldeada
y mantenida por la seleccin natural para el papel biolgico que desempea
actualmente.
Los organismos que observamos hoy en da son a la vez fruto de un tiempo
pasado y presente, han evolucionado y siguen evolucionando. Reeve y Sherman
(1993) sealan que para tratar ciertos aspectos de una estructura ser necesa-
rio conocer su pasado, por ejemplo, para explicar su trayectoria evolutiva o su
origen. Sin embargo, para saber por qu una determinada estructura predomina
sobre otras en un determinado ambiente, ser importante conocer la funcin
presente de la estructura y su relacin con el tness del organismo, indepen-
dientemente de como sta lleg a tener su conguracin actual.
Algunos autores han sugerido la utilizacin del trmino adaptacin para refe-
rirse el aspecto histrico de un rasgo y el adjetivo adaptativo (adaptive trait)
para referirse a su tness. Sober hace hincapi en esta diferencia:
Adaptation and tness (adaptedness) are complementary concepts. The
former looks to the past, reecting the kind of history that a trait has had. The
latter looks to the future, indicating the chances that organisms have for survi-
val and reproductive sucess. These retrospective and prospective concepts are
mutually independent. An adaptation [criterio histrico] may cause problems for
22
 Captulo I Origen de la controversia
the organisms that have it; a changed enviroment may mean that an adaptation
is no longer advantageous (Sober, 1984, p. 210).
Segn Reeve y Sherman (1993) el conicto slo puede resolverse elaborando
una denicin apropiada para cada tipo de cuestin y sugieren una denicin
basada slo en el tness para investigar por qu ciertos fenotipos predominan
frente a otros en determinados ambientes. Si los fenotipos que predominan son
aquellos que aumentan el tness del organismo, estos fenotipos son conside-
rados adaptaciones, si no es as, se trata de rasgos no adaptativos cuya frecuen-
cia es debida a otros procesos como la deriva gentica, migracin, seleccin de
una estructura asociada o cambios medioambientales recientes.
La denicin es la siguiente: An adaptation is a phenotypic variant that re-
sults in the highest tness among a specied set of variants in a given envi-
ronment.
Segn esta denicin no importa la trayectora que haya seguido la estructura,
slo es relevante conocer si actualmente su predominio es debido a la seleccin
natural.
En cuanto al estudio de la forma, el hecho de comprobar que una variante
morfolgica es ms eciente que otras en el desarrollo de una determinada tarea,
potenciando la capacidad reproductora de sus portadores -es decir, demostrar el
criterio del uso actual como proponen Reeve y Sherman (1993)- nos permitir
demostrar que la variante est adaptada a las condiciones actuales. Pero si el
criterio histrico no se cumple, y otras fuerzas han actuado sobre la estructu-
ra dejando secuelas sobre su morfologa, nos encontramos frente al problema
expuesto por Gould y Vrba (1982), no se puede concluir que la estructura est
adaptada a las fuerzas actuales en su totalidad.
Frente a este problema, Gould y Vrba (1982) deciden usar el trmino adapta-
cin slo para aquellas estructuras cuya variabilidad morfolgica se debe nica-
mente a las condiciones actuales, es decir, para aquellas estructuras que cumplen
el criterio del origen histrico y del uso actual. Sin embargo, existe una solucin
alternativa que evita la necesidad de adoptar el concepto de adaptacin de Gould
y Vrba, y por tanto, evitando la confusin a la que ha conducido.
La variabilidad morfolgica de una estructura puede ser debida a las condicio-
23
Captulo I Origen de la controversia
nes ambientales (presentes y pasadas), a la integracin con otras estructuras, a su
logenia y al azar. Si queremos explicar el 100 % de la variabiliadad de una es-
tructura deberemos conocer todas las fuerzas que han inuido sobre la pieza a lo
largo de la historia; no ser suciente conocer los agentes selectivos actuales.
Pero podemos enfocar el problema desde otra perspectiva. Puesto que en la
mayora de los casos slo conocemos las fuerzas selectivas actuales, en vez de
intentar explicar el 100 % de la variabilidad de la estructura, podemos analizar
qu porcentaje de la variabilidad es explicado por dichas fuerzas.
De esta forma no es necesario conocer el conjunto de fuerzas que han moldea-
do la estructura a lo largo de su evolucin (informacin que en la gran mayora
de los casos no est disponible), y tampoco es necesario que se cumpla el criterio
del origen histrico, porque ya no es necesario hacer referencia a la estructura
en su totalidad, sino que mediante mtodos tales como el usado aqu, se puede
extraer slo la porcin de la estructura adaptada a las fuerzas actuales.
Al no considerar la posibilidad de reconocer las secuelas de fuerzas pasadas,
Gould y Vrba (1982) se ven forzados a desarrollar una terminologa que reeje
el pasado histrico de la estructura. As, si sobre la estructura slo han actuado
las fuerzas actuales, se trata de una adaptacin, si han actuado varias fuerzas
selectivas y/o fuerzas internas, se trata de una exaptacin. Sin embargo, si no
nos referimos a la totalidad de la pieza, sino slo a una porcin de sta, ya no es
necesario utilizar un concepto de adaptacin tan restricitivo como el propuesto
por Gould and Vrba (1982).
METODOLOGA DE LA TESIS
En la presente tesis se propone la utilizacin conjunta del mtodo comparati-
vo (Martins and Hansen 1996; Diniz-Filho et al. 1998; Rohlf 2001) y el anlisis
morfomtrico (Kuhl and Giardina 1982; Rohlf 1990; Bookstein 1991; Rohlf
and Marcus 1993) para fraccionar la forma de una estructura. El primero nos
permite aislar los efectos de la logenia, es decir, la similitud que pesentan las
especies por el hecho mismo de estar emparentadas, pudiendo as evaluar el
efecto independiente del ambiente. El segundo nos permite visualizar grca-
mente los cambios de forma asociados a las variables ambientales, o en general,
a cualquier variable predictoria. Esto ltimo no es posible en los anlisis morfo-
24
 Captulo I Origen de la controversia

lgicos tradicionales, porque los datos (generalmente longitudes) no conservan

la geometra de la pieza. Adems, para la obtencin de patrones de correlacin
forma-ambiente interpretables desde un punto de vista biolgico, se propone
realizar el anlisis siguiendo el esquema ecomorfolgico desarrollado por Bock
y von Wahlert (1965).
A continuacin, se expone el esquema ecomorfolgico de Bock y von Wahlert
(1965) que sirve de marco terico a la metodologa propuesta. Seguidamente, se
desarrolla la metodologa mediante su aplicacin al estudio de la mandbula de
los espridos (Pisces, Osteichthyes)

25


Comparacin del esqueleto de varios primates, en Evidence as to Mans Place in Nature de Tho-
mas Huxley (1863).
 Captulo II Esquema ecomorfolgico

En 1965, Bock y von Wahlert desarrollaron los fundamentos tericos de la

ecomorfologa. En dicho trabajo se describen en detalle los elementos que inter-
vienen en la interaccin entre el organismo y su ambiente. Entre sus principales
aportaciones, se clarica la distincin entre el trmino funcin y papel biol-
gico. y se resalta la importancia del comportamiento como nexo de unin entre
la estructura y los factores ambientales. Siguiendo este esquema, se pueden dis-
tinguir qu cambios morfolgicos estn relacionados con el papel biolgico de
la estructura, y por tanto, representan una adaptacin.
A continuacin se expone el esquema ecomorfolgico de Bock y von Wahlert
(1965) representado en la gura II-1.

EL ORGANISMO

RASGO (FEATURE)
Un rasgo es cualquier parte o caracterstica del organismo, sea sta morfol-
gica, siolgica, comportamental, bioqumica, etc. Los rasgos morfolgicos de
un organismo son sus estructuras. Las comportamentales, el tipo de reacciones
que exhibe el organismo frente a diferentes estmulos. Como siolgicas, por
ejemplo, estn las variables que caracterizan los procesos siolgicos. Como
bioqumicas, los ciclos de reacciones qumicas que ocurren en el organismo.
Bock y von Wahlert (1965) denen un rasgo de la siguiente forma: cualquier
parte o atributo de un organismo ser un rasgo si gura como sujeto en una
oracin descriptiva del organismo.
Un rasgo ser cualquier subdivisin del organismo, la cual ser especca del
mtodo de estudio. Normalmente los lmites de un rasgo son arbitrarios. Por
ejemplo, la aleta de un pez es tratada frecuentemente como un rasgo que forma
parte del aparato locomotor. Las aletas de diferentes peces son comparadas entre
si y clasicadas segn su forma. La morfologa funcional estudia las caracters-
ticas de sus movimientos. Sin embargo, una aleta puede subdividirse en varios
rasgos, stos son: radios, msculos, estructuras cartilaginosas, tejido conectivo
y ectodermo. A su vez, por ejemplo, los radios se subdividen en una base y un
tallo, zonas segmentadas ms exibles y zonas sin segmentar, procesos poste-
riores e interiores que articulan el radio.

30
Captulo II Esquema ecomorfolgico Captulo II Esquema ecomorfolgico

FORMA (FORM)
La forma de un rasgo es su apariencia. Segn Bock y von Wahlert (1965):
en cualquier oracin que describa un rasgo de un organismo, su forma sera
la clase de predicados de composicin material y de disposicin, forma y apa-

Figura II-1. Esquema de las relaciones entre los elementos del organismo y el medio ambiente implicados en una-
riencia de estos materiales, siempre que estos predicados no hagan mencin
al medio ambiente del organismo. La forma en morfologa podra referirse a la
geometra de una estructura o al material del que est compuesta. En etologa
podra referirse al patrn de movimientos, incluyendo las estructuras implica-
das. En siologa, las estructuras que participan en los procesos siolgicos o
los valores de las medidas siolgicas. Como forma en bioqumica se podran
considerar las molculas, poros, canales, membranas que participan en determi-
nados procesos bioqumicos, nmero y orden de las reacciones.
Desde del punto de vista morfolgico, un rasgo puede presentar varias for-
mas. Las plumas que forman las alas de las aves cambian de forma durante
el vuelo, y el cambio de forma en cada momento, determina exactamente su
funcin. Otras estructuras que presentan varias formas son los msculos, el cris-
talino, el corazn o los pulmones. Cada cambio en la forma conlleva un cambio
o una variacin en la funcin de estas estructuras. Por ejemplo, los cambios de
curvatura del cristalino producidos por el msculo ciliar, provocan variaciones
en la distancia focal (una funcin) de la lente, que le permite enfocar namente
objetos situados a diferentes distancias. Cuando el corazn cambia de forma
debido a los movimientos de contraccin y dilatacin del msculo cardaco, se

originan variaciones de presin que le permiten bombear la sangre.

FUNCIN (FUNCTION)
La funcin de un rasgo es su accin. Desde un punto de vista morfolgico,
sera como trabaja la estructura. Segn Bock y von Wahlert (1965): en cualquier
adaptacin biolgica.

oracin que describa un rasgo de un organismo, sus funciones seran la clase

de predicados que incluyen todas las propiedades fsicas y qumicas que emer-
gen de su forma (es decir, del material y su disposicin) incluyendo todas las
propiedades que emergen del incremento en la organizacin, siempre que estos
predicados no hagan mencin al medio ambiente del organismo. Bock y von
Wahlert (1965) sealan que la palabra funcin se ha utilizado comnmente tan-
to para referirse a las propiedades fsico-qumicas de los rasgos como al papel

31 32
 Captulo II Esquema ecomorfolgico
biolgico que realizan a lo largo de la vida del organismo. Como remarcan los
autores, se trata de dos conceptos diferentes que deben distinguirse con claridad,
para lo cual se deben emplear palabras diferentes. As, proponen que la palabra
funcin se utilice para referirse a las propiedades emergentes de la forma de
un rasgo, mientras que el uso que hace el organismo de las facultades que ofrece
un rasgo, sea denominado papel biolgico (biorole) o funcin biolgica. FACULTAD
Como indica la denicin anterior, la funcin emerge de la forma del rasgo.
La funcin de un hueso es inherente a su geometra, al material que lo compone
y a su disposicin interna, es decir, su funcin deriva de su forma. Forma y fun-
cin son dos dimensiones inseparables de los rasgos fenotpicos. La forma y la
funcin de un rasgo constituyen el denominado complejo forma-funcin. Como
indica Wainwright (1988):
In the real world that we all study the living organisms- form and function
are never separate. No form exist other than as a result of function. No form
exist without a function, and no function exist without a formal cause and con-
text...Our minds separate form and function as an analytical exercice: in our
reductionist world, we take things apart to see how they work.
La forma de un rasgo puede estudiarse sin analizar cuales son sus funciones,
al igual que pueden estudiarse las funciones de un rasgo sin conocer con exacti-
tud su forma. De hecho, la morfologa de vertebrados fue en sus principios una
ciencia centrada principalmente en la descripcin y en la anatoma comparada,
sin tener en cuenta los aspectos funcionales de las estructuras (Bock, 1990). Por
otra parte, la falta o una inadecuada descripcin morfolgica, ha conllevado a
la realizacin de trabajos de morfologa funcional en los cuales la forma de la
estructura se trata como una caja negra (Bock, 1994). Pero si lo que se pretende
es comprender la forma de vida de un organismo, se debe considerar la forma
y la funcin de un rasgo como una unidad, puesto que las facultades que ofre-
ce un rasgo son propias del complejo forma-funcin, y son precisamente las
propiedades del complejo forma-funcin las que el organismo aprovecha para
desenvolverse en la naturaleza.
Un rasgo puede tener varias funciones incluso cuando slo posea una forma.
Los rasgos con varias formas poseen casi siempre varias funciones, o una misma
funcin que vara. Un hueso mantiene su rmeza cuando se le aplican fuerzas
33
Captulo II Esquema ecomorfolgico
de compresin, tensin y distorsin. Cada una de estas funciones le coneren a
los huesos la facultad de soportar carga, servir como estructura de anclaje para
materiales elsticos y como armazn de proteccin. As, los huesos sirven de
soporte para el cuerpo del organismo, como puntos de anclaje de los msculos y
como proteccin de los rganos vitales.
(FACULTY)
Las dos componentes de un rasgo fenotpico descritas con anterioridad for-
man el complejo forma-funcin, tambin denominado facultad. Una facultad es
la combinacin de una forma y una funcin. Siguiendo a Bock y von Wahlert
(1965) una facultad puede denirse como: en cualquier oracin que describa
un rasgo biolgico de un organismo, sus facultades seran aquella clase de
predicados que incluyen una combinacin de forma (composicin material y
disposicin) y una funcin (propiedades fsico-qumicas) del rasgo, siempre que
estos predicados no hagan mencin al medio ambiente del organismo.
La visin global de un rasgo conduce a su facultad, es decir, la utilidad que
ste ofrece en el desarrollo de la vida del organismo. Puesto que el organismo
hace uso de las facultades de un rasgo para llevar a cabo sus funciones biol-
gicas, es la facultad la que entra en contacto con el entorno del organismo, la
que entabla la relacin entre el rasgo del organismo y el medio ambiente. En
consecuencia, la facultad es la unidad sobre la que acta el medio ambiente;
es la unidad sujeta a seleccin natural y el aspecto del rasgo adaptado al medio
ambiente. Cuando una facultad utilizada de un rasgo se modica, la interaccin
entre el organismo y el medio ambiente experimenta un cambio. La facultad es
la unidad evolutiva del rasgo.
Neither the form nor the function alone can be an adaptation or can compri-
se an evolutionary unit because natural selection cannot act upon just the form
or the function of a feature. Neither component is sufcient by itself to interact
with a factor in the enviroment of the organism; both must be present (Bock y
von Wahlert, 1965).
Un rasgo puede presentar tantas facultades como funciones. Cuando un rasgo
presenta una forma y varias funciones, la combinacin de la forma con cada
una de las funciones da lugar a una facultad. En el caso de tener varias formas y
34
 Captulo II Esquema ecomorfolgico
funciones, cada combinacin de forma y funcin deriva en una facultad.
La espina de la aleta dorsal de un pez, al igual que otras estructuras seas, es
resistente a la fuerza de compresin y sirve de soporte a la aleta. Su rigidez junto
a su forma puntiaguda tambin la faculta para pinchar, de modo que puede ser
utilizada como estructura de defensa. Un pez puede defenderse frente al ataque
de un predador desplegando sus aletas impares, de modo que, de forma conjun-
ta, aumenta de tamao y levanta las espinas dicultando su captura. El poder
defensivo de las espinas dorsales lo ilustran espectacularmente las especies del
gnero Balistes, donde las tres espinas de la primera aleta dorsal se articulan de
forma que, una vez desplegada la primera espina (la de mayor tamao y muy
robusta), sta queda bloqueada y no es posible plegarla si no se acciona el tercer
radio. En algunos casos, como por ejemplo en el gnero Trachinus y Scorpaena,
las espinas de las aletas inyectan sustancias nocivas adems de los daos mec-
nicos que producen al clavarse.
Las escamas de los peces presentan dos funciones que son aprovechadas para
desempear dos papeles biolgicos. Su impermeabilidad permite aislar el cuerpo
del medio ambiente. Su rigidez sirve de proteccin frente a lesiones mecnicas.
Las aletas pectorales de los peces forman parte del aparato locomotor y pue-
den ser utilizadas como rgano de gobierno de los movimientos o como rgano
propulsor. Es un rasgo que presenta modicaciones de forma, tamao y posi-
cin, y que puede adquirir otras funciones como: locomocin terrestre y bn-
tica, adhesin, excavacin, planeo, camuaje, defensa o copulacin (Geerlink, hbitat, cazar, escapar de los predadores, aparearse.
1989). Las caractersticas de las aletas pectorales de los peces voladores (fam.
Exocoetidae) permiten que estos peces sean capaces de planear fuera del agua.
Los peces voladores pueden utilizar esta facultad de sus aletas para escapar de
sus predadores.
Las especies de la familia Gobiesocidae poseen unas aletas pelvianas transfor-
madas en un rgano adhesivo que les permite adherirse a las rocas. En este caso,
las aletas pelvianas no estn facultadas para la natacin.
Cuando un rasgo presenta varias facultades que son utilizadas por el orga-
nismo, debe adaptarse de forma que conserve cada una de sus facultades. Su
adaptacin ser el resultado de un compromiso entre los diferentes factores am-
35
Captulo II Esquema ecomorfolgico
bientares que actan sobre ste. Un rasgo podr estar mejor adaptado cuanto
menor nmero de facultades deba mantener.
EL PAPEL BIOLGICO (THE BIOLOGICAL ROLE)
El papel biolgico o funcin biolgica de una facultad es el uso que hace el
organismo de la estructura durante el desarrollo de su vida, es su signicado
biolgico. Segn Bock y von Wahlert (1965): en cualquier oracin que describa
un rasgo de un organismo, los papeles biolgicos seran aquella clase de pre-
dicados que incluyan todas las acciones o usos de las facultades (los complejos
forma-funcin) del rasgo por parte del organismo en el curso de su vida, siem-
pre que estos predicados hagan mencin al medio ambiente del organismo.
Como sealan los autores, para averiguar el signicado biolgico de una fa-
cultad es imprescindible observar al organismo en libertad. El papel biolgico
no se puede averiguar mediante un estudio llevado en un laboratorio. Sin em-
bargo, segn Szalay (2000), tambin es posible deducir el papel biolgico de
ciertas estructuras presentes en organismos fsiles en base a los conocimientos
ecolgicos y funcionales de los organismos vivos.
Cada facultad utilizada por el organismo posee al menos un papel biolgico.
Adems, una misma facultad puede servir para ms de un papel biolgico. La
aleta caudal sirve de rgano propulsor en los peces que presentan locomocin
tuniforme (Lindsey, 1978). La facultad de propulsarse puede ser empleada por
el pez para llevar a cabo varias funciones biolgicas, por ejemplo: buscar un
Las funciones biolgicas relacionan los rasgos del organismo con los factores
medioambientales. Son las que determinan qu conjunto de factores ecolgicos
actan sobre los rasgos, por tanto, son las que determinarn que cambios fenot-
picos aumentarn la supervivencia, es decir, conducirn su adaptacin.
LOS FACTORES AMBIENTALES
HBITAT (UMGEBUNG)
El hbitat o umgebung de un organismo es el conjunto de factores ambien-
tales, biticos y abiticos, que podran interaccionar con ste. El hbitat no es
especco de un determinado organismo, si no que hace referencia a unas con-
36
 Captulo II Esquema ecomorfolgico
diciones generales bajo las cuales pueden convivir un determinado nmero de
seres vivos. El hbitat de un organismo puede denirse sin su presencia.
HBITAT ESPECFICO (UMWELT)
El hbitat especco o umwelt es el conjunto de factores ambientales, bi-
ticos y abiticos, que en un momento dado estn interaccionando con ste. El
umwelt slo puede descubrirse mediante la observacin del organismo en su
medio natural.
Los factores que forman el umwelt son un subconjunto del umgebung. Un
factor ambiental perteneciente al umgebung puede incorporarse al umwelt
cuando el organismo establece una interaccin entre sus facultades y dicho fac-
tor ambiental a travs de las funciones biolgicas, o cuando un nuevo factor
ambiental acta sobre el organismo. Un factor ambiental que deja de interactuar
con el organismo, pasa de pertenecer a su umwelt, a formar parte del umge-
bung.
EL ENLACE ORGANISMO-MEDIO AMBIENTE
EL SYNERG (THE SYNERG)
La relacin entre el organismo y el medio ambiente se produce a travs de la
interconexin que se forma entre una facultad y una fuerza selectiva. El papel
biolgico de la facultad determina cual ser la interconexin que se establece,
puesto que ste determina la fuerza selectiva que acta sobre la facultad. Enton-
ces, una interconexin est compuesta por el papel biolgico de la facultad y la
fuerza selectiva que acta sobre sta. Esta unin entre el papel biolgico y la
fuerza selectiva es denominada synerg para indicar la actuacin mutua entre
el organismo y el entorno. Segn Bock y von Wahlert (1965): un synerg es el
vnculo entre el organismo y su umwelt formado por una fuerza selectiva del
umwelt y el papel biolgico de una facultad.
El medio ambiente actuar sobre el organismo dependiendo de su compor-
tamiento. Un pez piscvoro puede ir en busca de sus presas, capturndolas me-
diante persecucin, o puede permanecer inmvil, a la espera, y capturar las
presas al acecho. El tipo de presa es el mismo, pero la estrategia de captura es
muy distinta. Cada una requiere una serie de habilidades distintas por parte del
37
Captulo II Esquema ecomorfolgico
predador, y cada tipo de predador presentar unos rasgos fenotpicos distintos.
Un pez piscvoro que persiga a su presa, necesitar contrarestar la capacidad de
escape de su presa y poseer un aparato trco que le permita retener la presa en
la boca (p. ej., unas mandbulas que se muevan con rapidez, unos dientes ala-
dos). Un pez que cace al acecho, necesitar camuarse con el sustrato, ser capaz
de acelerar a gran velocidad para no dar tiempo a reaccionar a su presa, poseer
un aparato trco que le permita tragarse a su presa (p. ej., una boca grande que
succione con fuerza).
El modo de utilizacin del factor ambiental por parte del organismo deter-
minar la fuerza selectiva que actuar sobre ste, de modo que determinar el
synerg, y en consecuencia, la adaptacin resultante.
El uso del factor ambiental por parte del organismo est inuenciado en gran
medida por su historia evolutiva.
EL NICHO (THE NICHE)
El nicho de un organismo es el conjunto de las interacciones existentes entre
sus rasgos y las fuerzas selectivas del medio ambiente, es decir, el conjunto de
synergs que unen al organismo con su umwelt. Segn Bock y von Wahlert
(1965): el nicho de un organismo es denido como la suma de todos sus sy-
nergs.
El nicho es la suma total de las relaciones entre el organismo y su umwelt
El nicho viene denido por el uso que hace el organismo de los factores ambien-
tales. Segn este punto de vista, el nicho de un organismo solamente puede de-
nirse en su presencia. Cuando el organismo desaparece, desaparece su nicho. No
cabe la posibilidad de la existencia de nichos vacos. Nuevos nichos aparecen a
medida que las especies van evolucionando y van estableciendo synergs.
Si el nicho de una especie cambia, ya sea porque hay un cambio en su umwelt
o porque se modica el uso que hace el organismo de algn factor ambiental,
habr una alteracin de las fuerzas selectivas que actan sobre el organismo,
dando lugar a la posibilidad de desarrollar nuevas adaptaciones.
38


Coleccin de mandbulas de espridos.


Parte del contenido de este captulo est
publicado en la revista Journal of Evo-
lutionary Biology (2004) 17: 941-952.
Captulo III Diseccionando la forma
INTRODUCCIN: TRABAJOS ECOMORFOLGICOS EN PECES
El aparato trco de los peces actinopterigios ha experimentado una gran
radiacin adaptativa a lo largo de la evolucin. De los peces palaeoniscoideos a
los acantopterigios, aumenta la red de conexiones entre las piezas seas, aumen-
tando la movilidad de las mandbulas (Lauder, 1982; Schaeffer y Rosen, 1961).
Las modicaciones del premaxilar jugaron un papel importante en el origen
de las intensas radiaciones que acontecieron a nivel de los peces telesteos y
acantopterigios (g. III-1a).
Las principales modicaciones del aparato trco de los telesteos se locali-
zaron en las mandbulas y el palatino. As, se mejora la unin entre el palatino
y el dentario que pasa de estar formada por tejido conectivo a convertirse en
una articulacin en forma de ball-and-socket (una articulacin formada por una
esfera que encaja en una depresin cncava). La rama descendente del premaxi-
lar se extiende posteriormente por debajo del maxilar, excluyendo a ste de la
abertura bucal y reemplazndolo funcionalmente (Schaeffer y Rosen, 1961) (g.
III-1b).
A nivel de los acantopterigios se origin el mecanismo de protusin (movi-
miento anterior, anterodorsal o anteroventral del premaxilar y giro del dentario
sobre su articulacin con el esqueleto suspensorio de forma que la boca entera se
mueve anterior, anterodorsal o anteroventralmente) (Motta, 1984) del premaxi-
lar que caracteriza al grupo y que supuso un aumento del potencial adaptativo
del aparato trco. El mecanismo de protusin condujo a una gran diversidad
morfolgica de la mandbula superior (Lauder, 1982).
En la regin marino costera, los cambios evolutivos de las mandbulas pare-
cen estar relacionados con un aumento en la capacidad manipuladora (Gosline,
1987). La estructura mandibular de los telesteos inferiores, representada por el
gnero Perca, parece estar adaptada a la captura de presas evasivas relativamen-
te grandes mediante un comportamiento que combina el nadar hacia la presa,
succionarla hacia la cavidad bucal y agarrarla con las mandbulas. El movimien-
to de expansin de las cavidades oral y opercular que originan la corriente de
succin hacia la boca, parece ser el movimiento ms importante del proceso. En
los telesteos ms evolucionados, el aparato trco experimenta cambios que
reducen su capacidad de succin, a favor de un aumento en la capacidad de ma-
42
 Captulo III Diseccionando la forma Captulo III Diseccionando la forma

nipulacin. La mejora de la capacidad

de manipulacin abri la posibilidad de
explotar nuevos recursos que no podan
ser capturados mediante succin, como
(a) los organismos ssiles o los organismos
bentnicos que viven entre las irregu-
laridades del sustrato. En consecuencia
a las nuevas demandas funcionales que
conllev la captura de este tipo de pre-
sas, los telesteos desarrollaron espe-
cializaciones en la mandbula y en los
Palatino e hiomandibular: dientes, que utilizan para cortar, mordis-
rayado oblcuo; maxila: ra- quear, raspar, arrancar, etc.
yado horizontal; premaxilar,
negro; Abrebiaturas: br, ar- La gran diversidad del aparato tr-
(b) cos branquiales; cl, cleitro;
hb, hioideo; iop, interoper- co de los peces actinopterigios parece
cular; md, dentario; op, oper-
cular; pop, preopercular; pt,
estar relacionada con la reparticin del
postemporal; scl, supraclei- recurso alimentario. Segn la revisin
tro; sop, subopercular.
realizada por Ross (1986) sobre las co-
munidades cticas, el recurso trco es
el factor ms importante en la organiza-
cin de las comunidades, especialmen-
te, en los sistemas rocosos de los mares
templados. En estas comunidades, es
(c) ms importante la segregacin de las
especies a lo largo de un gradiente de
variacin trca que a lo largo de otros
Figura III-1b. Diagrama de la evolucin gradientes.
de la mandbula superior. En la condicin
primitiva (parte superior), el premaxilar,
Dada la importancia del alimento en
Figura III-1a. Disposicin de las piezas esquelticas cuando la boca est abierta. Se han represen- de tamao muy reducido, y el maxilar la estructuracin de las comunidades y
tado tres ordenes de peces actinopterigios que muestran las tendencias evolutivas del esqueleto estn dispuestos contiguamente; en el es- la diversicacin del mecanismo ali-
suspensorio. A lo largo de la evolucin, el esqueleto suspensorio se vuelve ms complejo, estruc- tado derivado (parte inferior), el maxilar
tural y funcionalmente, aumentando su potencial adaptativo. Ntese como la mandbula superior est montado sobre el premaxilar. (Rosen, mentario, el estudio de las adaptaciones
(en color negro) que en un principio est sujeta a la base del crneo, adquiere mayor grado de 1982 morfolgicas relacionadas con la dieta
desarrollo y movilidad. Esqueletos de un paleoniscoideo (a), un holsteo (b) y un acantopterigio
(c) (Schaefffer y Rosen, 1961).
ha sido un rea de investigacin en de-

43 44
 Captulo III Diseccionando la forma
sarrollo. Algunos trabajos analizaron, a nivel descriptivo, la relacin entre la
forma y las caractersticas ecolgicas de las presas (Keast y Webb, 1966; De
Martini, 1969; Chao y Musick, 1977; De Silva et al., 1980; Kotrschal, 1989;
Motta, 1989) o entre la forma y el comportamiento del predador durante la toma
de alimento (Yamaoka, 1982; Yamaoka, 1983; Kanda y Yamaoka, 1995). Karr y
James (1975) y Miles y Ricklefs (1984) proponen el uso del anlisis de correla-
cin para investigar cuantitativamente el modelo de covariacin entre la morfo-
loga y la ecologa. Wikramanayake (1991), Motta et al. (1995) y Winemiller et
al. (1995), entre otros, aplican el anlisis de correlacin cannica para analizar
la correlacin entre la forma del cuerpo, de la boca y las preferencias de micro-
hbitat y alimento entre varias comunidades de peces.
El hecho de encontrar una correlacin entre la forma y una fuerza selectiva
no demuestra que exista una relacin causa-efecto entre la forma y el medio
ambiente, de modo que el mtodo de correlacin no es suciente para descubrir
el carcter adaptativo de la estructura (Bock, 1980; Motta y Kotrschal, 1992).
Para pasar del modelo de covarianza entre la forma y la ecologa a un modelo
de causa-efecto, y as descubrir el carcter adaptativo del rasgo, es necesario
investigar de que modo los cambios de forma inuyen sobre el desempeo de la
funcin biolgica, y cmo determinadas funciones son ms adecuadas frente a
determinadas fuerzas selectivas (Wainwright, 1996). Los estudios de morfologa
funcional permiten encontrar el nexo causa-efecto entre los modelos de cambio
morfolgico y ecolgico, necesario para demostrar una adaptacin.
Siguiendo esta lnea de investigacin, Wainwright (1988) estudia la morfolo-
ga funcional de las placas farngeas de un grupo de lbridos, determinando los
parmetros importantes en la potencia de trituracin, y propone la utilizacin
de estos parmetros para explicar el consumo de presas duras por parte de los
lbridos. Norton (1991), Norton y Brained (1993) y Norton (1995) llevan a cabo
pruebas experimentales en el laboratorio, en las cuales se mide el xito de la
captura, la cinemtica de ataque (distancia mnima entre el predador y la presa,
velocidad de ataque) o la hidrodinmica del modo de alimentacin (presin bu-
cal y opercular) cuando el predador come diferentes tipos de presa, con el n de
testar hiptesis sobre la causa determinante de la composicin de la dieta.
Existen varias causas que pueden dicultar la investigacin de patrones eco-
45
Captulo III Diseccionando la forma
morfolgicos entre el aparato trco y la dieta. Estas causas pueden ser debidas
a restricciones reales o metodolgicas. Las posibles causas reales pueden ser
ecolgicas (disponibilidad del recurso, competencia), comportamentales (exi-
bilidad comportamental), siolgicas (limitaciones sensoriales, incapacidad de
digerir ciertos alimentos) y morfolgicas (plasticidad fenotpica) (Motta y Ko-
trschal, 1992). Algunos ejemplos de causas metodolgicas que pueden producir
una falta de correlacin pueden ser: no seleccionar las variables morfolgicas
apropiadas, no atinar con la fuerza selectiva ms inuyente, la utilizacin de
mtodos estadsticos no adecuados, falta de una hiptesis nula correcta para
comprobar la relacin ecomorfolgica, falta de conocimiento sobre el modo de
vida de la especie o falta de conocimiento sobre las caractersticas anti-predador
de la presa (Motta y Kotrschal, 1992; Norton, 1995).
Como indica Norton (1995) la mayor limitacin de los estudios ecomorfo-
lgicos es el desconocimiento sobre la relacin causa-efecto entre los patrones
morfolgicos y ecolgicos. Otra limitacin importante es la necesidad de contar
con la logenia del grupo. Dos especies pueden presentar rasgos fenotpicos
similares porque han heredado estos rasgos a travs de un ancestro comn y no
porque ambas especies han derivado adaptaciones similares frente a las mismas
fuerzas selectivas. En un estudio ecomorfolgico, solamente cuando la varia-
cin morfolgica explicada por la logenia (es decir, la similitud morfolgica
debida a un ancestro comn entre las especies, o inercia logentica) es tenida
en cuenta, las relaciones entre el fenotipo y el uso del recurso pueden ser anali-
zadas adecuadamente (Douglas y Matthews, 1992; Losos y Miles, 1994; Barbo-
sa y Moreno, 1995). En los estudios comparativos, la informacin logentica
debe ser una parte integral del anlisis (Felsenstein, 1985; Norton et al., 1995).
Los espridos son un grupo especialmente adecuado para investigar relacio-
nes ecomorfolgicas por 1) la gran diversidad morfolgica que presentan, 2)
la abundante informacin disponible sobre su ecologa trca y 3) sobre sus
relaciones logenticas, debido a las recientes revisiones de la sistemtica del
grupo (Garrido-Ramos et al., 1995; Garrido-Ramos et al., 1999; Orell, 2000;
Hanel y Sturmbauer, 2000; Summerer et al. 2001). Otros factores que facilitan
el objetivo de la tesis son: 1) la valiosa informacin sobre morfologa funcio-
nal del aparato trco en peces (Alexander, 1967, 1970; Lauder, 1983; Lauder
46
 Captulo III Diseccionando la forma Captulo III Diseccionando la forma

y Clark 1984, entre otros), 2) la existencia

de modelos ecomorfolgicos que pueden ser
tiles para orientar el estudio o contrastar
los resultados (e.j., Kotrschal, 1989; Norton,
1991, 1995; Motta et al., 1995; Wainwright
y Richard 1995, Winemiller et al., 1995, en-
Tabla III-1. Lista de las especies incluidas en el estudio ecomorfolgico del premaxilar y la denticin.

tre otros) y 3) la posibilidad de aprovechar

Acrnimo Premaxilar Denticin
Tamao de la muestra

10

13
13
6
8

4
5
4
6
9
8
5
8
las ventajas ofrecidas por las nuevas tcni-
cas morfomtricas (Rohlf y Marcus, 1993;
Caldecut y Adams, 1998) para describir pa-
trones morfolgicos.
15
10
18
13

10

14
6
8

4
6

9
5
9
En el presente estudio se analiza cuantitati-
(a)
vamente la inuencia de la dieta sobre la for-
Ob_mel ma del aparato trco en un grupo de espri-
Bo_boo
De_den

Di_pun

Li_mor

Pa_bog
Di_ann

Pa_pag
Pa_aca

Sp_aur
Di_vul

Pa_ery
Di_sar

Sa_sal
dos del Mediterrneo occidental. El mtodo
correlativo no es suciente para desvelar la
existencia de adaptaciones (Bock, 1980,
Diplodus vulgaris (Geoffroy St. Hilaire, 1817)

Motta y Kotrschal, 1992), pero representa el

Lithognathus mormyrus (Linnaeus, 1758)

primer paso en los estudios ecomorfolgicos

Pagellus bogaraveo (Brnnich, 1768)
Pagellus erythrinus (Linnaeus, 1758)
Diplodus annularis (Linnaeus, 1758)

(Motta y Kotrschal, 1992), y a partir de cual,

Oblada melanura (Linnaeus, 1758)
Diplodus sargus (Linnaeus, 1758)

se pueden formular hiptesis de trabajo. En

Pagrus pagrus (Linnaeus, 1758)
Dentex dentex (Linnaeus, 1758)

Diplodus puntazzo (Cetti, 1777)

Boops boops (Linnaeus, 1758)

Pagellus acarne (Risso, 1827)

Sparus aurata Linnaeus, 1758

Sarpa salpa (Linnaeus, 1758)

este sentido, este estudio representa el primer

esfuerzo en la tarea de revelar posibles adap-
taciones del aparato trco de los espridos.

(b)
MTODOS
ADQUISICIN DE DATOS
Especie

Figura III-1. a) Vista labial de un pre- Se ha estudiado la morfologa trca de

maxilar donde se muestra la disposi-
cin de las apsis; b) localizacin de
los landmarks (puntos rojos) selec-
cionados para alinear los contornos
del diente y el premaxilar.
47
14 especies de espridos mediante el anlisis
del premaxilar y su denticin (tabla III-1). Se
capturaron imgenes de 132 premaxilares y
108 dientes con una cmara analgica (Mi-
crom-ECV) provista de un objetivo macro
48
 Captulo III Diseccionando la forma Captulo III Diseccionando la forma

(Sigma). Las imgenes se digitalizaron mediante el programa Optimas. Todas

(outlines) formados por las coordenadas xy de 100 puntos a partir de imgenes digitales (a). Antes de su anlisis, los contornos deben tras-
Figura III-2. Adquisicin de datos para el anlisis morfomtrico de la forma.. Para extraer la forma de la pieza se han obtenido contornos
las imgenes capturadas corresponden al lado labial del premaxilar izquierdo.
Sobre la imagen de la cara labial del premaxilar, se traz el contorno (outline)
del hueso.
La observacin previa de las mandibulas de cada una de las especies permiti
comprobar que los dientes anteriores de la la labial, directamente relacionados
con la captura de las presas, son los que muestran mayor diversicacin mor-
folgica, de modo que, para el anlisis de la denticin, se seleccion el primer
diente de esta la. En algunas especies, la la labial presenta algunos pequeos
dientecillos cnicos por delante de los dientes ms desarrollados; en este caso,
los dientes ms pequeos no se han considerado y se ha seleccionado el primero
de los dientes bien desarrollados. Se captur una imagen de la vista frontal de
cada diente sobre la cual se traz el contorno del tallo, cerrando la curva a nivel

ladarse, rotarse y escalarse para poder ser comparados (b) (ver texto para ms detalles).
de la incisin entre el pedicelo y el tallo mediante una lnea recta (g. III-1).
Las mandbulas procesadas fueron diseccionadas de especmenes adultos. Slo
se analizaron las hemimandbulas enteras y los dientes bien implantados y que
mostraban un reducido desgaste, lo cual disminuy sustancialmente el tamao
potencial de la muestra.
Se determinaron las coordenadas x e y de 100 puntos para cada outline utili-
zando el programa tpsDig 1.31 software (Rohlf, 2001). Adems, para cada out-
line, se tomaron las coordenadas de dos landmarks (puntos especcos de las
formas biolgicas que se localizan segn criterios anatmicos o geomtricos y
que pueden ser reconocidos con facilidad en cada uno de los objetos) (Slice et
al., 1996) (g. III-1, III-2a). Todas las outlines se iniciaron en el landmark
1 y se digitalizaron en el sentido de las agujas del reloj. Antes del anlisis de
la forma, los contornos se alinearon (trasladaron, rotaron y escalaron). El eje
denido entre los dos landmarks se utiliz para reorientar los especmenes.
El punto medio del eje se traslad al origen y los contornos se rotaron hasta que
el segundo landmark qued alineado con el eje de abscisas. Para el escalado
de los objetos, el centroid size, denido como la raz cuadrada de la suma al
cuadrado de las distancias de cada landmark al centro de gravedad (Books-
tein, 1991, Slice et al., 1996), se igual a la unidad.

(b)
(a)
49 50
 Captulo III Diseccionando la forma Captulo III Diseccionando la forma

DESCRIPCIN DE LA FORMA

eliptico de Fourier. Los parmetros

Figura III-3. Anlisis de la forma.
Para el anlisis de contornos cerra-
dos, los puntos que denen el con-
toorno se ajustan a la funcin Elp-

como n de ejemplares analizados y

pero a la vez se debe incrementar el

tica de Fourier mediante el anlisis

Fourier , se utilizan como los des-

200 columnas (las coordenadas xy

obtener una matriz de armnicos,

formada por el mismo n de las
que la anterior y un n de columnas

seleccionado debe optimizarse te-

niendo en cuenta que: a medida que
que componen la funcin elptica de

criptores de la forma de cada una

de las piezas mandibulares. Median-
te el anlisis se pasa de una matriiz
de contornos formada por tantas las

de los 100 puntos del contorno), a

variable segn el n de armnicos

considerados. El n de armnicos

se incrementa el n de armnicos, se
aumenta la denicin de la forma,
Para capturar la forma descrita por las coordenadas xy se llev a cabo un anli-
sis elptico de Fourier (Elliptic Fourier Analysis, Kuhl y Giardina, 1982). Los
puntos se ajustaron a la funcin elptica de Fourier y los parmetros estimados
para cada contorno se utilizaron como las variables morfolgicas que denen

tamao de la muestra.
la forma del especimen. Cuanto mayor es el nmero de elipses calculado para
un contorno, ms ajustada es su reconstruccin cuando se superponen todas las
elipses computadas. Por otra parte, a medida que se aumenta el nmero de elip-
ses, se aumenta el nmero de variables, lo que indirectamente conduce a tener
que incrementar el tamao de la muestra. A travs de la representacin grca
de la superposicin de armnicos, se comprob que un nmero de 15 elipses
reconstrua con precisin el contorno de los objetos (Fig. III-3). La matriz de
armnicos constituida por tantas las como nmero de ejemplares (132 para el
premaxilar, 108 para los dientes), y 62 columnas (4n + 2; n = n de armnicos)
se obtuvo mediante el programa NTSYSpc (Rohlf, 1993).
Debido al limitado nmero de piezas que se han podido analizar con respecto
al nmero de variables morfolgicas (62 variables), se llev a cabo un anlisis
de componentes principales (PCA), basado en la matriz de varianza-covarianza,
para reducir el nmero de dimensiones del morfoespacio y as poder aplicar an-
lisis multivariantes. Llevando a cabo un anlisis de componentes principales so-
bre la matriz de varianza-covarianza, la distancia entre ejemplares en el espacio
morfolgico denido por las variables originales se mantiene en el espacio de-
nido por los eigenvectors (Ricklefs y Miles, 1995). Los tres primeros ejes del
PCA representaron la mayor proporcin de la varianza de las variables origina-
les y se seleccionaron como variables morfolgicas. En este punto del anlisis,
la forma de cada especimen queda denida por los tres valores correspondientes
a cada una de las tres variables morfolgicas resultantes del PCA.
ANLISIS ESTADSTICO
Para reconocer los patrones de cambio de forma de las especies se realiz un
anlisis discriminate de la matriz morfolgica, formada por 3 columnas (los
tres ejes del PCA) y 132 (en el caso del premaxilar) 108 las (en el caso de
los dientes) corespondientes al nmero de ejemplares. Este anlisis busca varia-
bles no correlacionadas que son combinacin lineal de las variables input y que
51 52
 Captulo III Diseccionando la forma Captulo III Diseccionando la forma

maximizan las distancias entre las especies (variables cannicas). En el espacio

Tabla III-2. Clasicacin de los hbitos alimentarios de las especies estudiadas segn las categoras ecolgicas de las presas. S: presas ssiles;

Manooch (1977); Chakroun-Marzouk y Kartas (1987); Fanlo et al. (1993)

denido por las variables cannicas, las especies se ordenan segn su similitud
morfolgica; cuanto ms parecidas son dos especies, menor es la distancia es-

Ghannudi (1982); Rosecchi (1983); Ardizzone y Messina (1983)

pacial entre ellas.
Los valores cannicos correspondientes a los centroides de las especies (la

Domanevskaya y Patokina (1985); Morato et al. (2002)

media de los puntos correspondientes a los especmenes) se utilizaron como va-

Anato y Ktari (1983); Bell y Harmelin-Vivien (1983)

riables morfolgicas en el anlisis de correlacin entre la morfologa del aparato
trco y la ecologa trca de las especies. De este modo, la forma del premaxi-

Verlarque (1985, 1990); Antoli et al. (1994)

lar de cada especie ha pasado de estar representada por la ordenacin de cada

Fasola et al. (1997); Zabala et al. (1997)

uno de los individuos en un espacio formado por 62 variables que describen la
forma completa de la hemimandbula, a estar representada por la conguracin

Morales-Nin y Moranta (1997)

Bell y Harmelin-Vivien (1983)
media de la poblacin que rene las caractersticas morfolgicas que ms la
separa del resto de especies.

Suau y Lpez (1976)

Morato et al. (2002)
Para observar grcamente los patrones de cambio de forma denidos por los
ejes cannicos se sigui el mtodo descrito por Monti et al. (2001). Este procedi-

Froglia (1977)
MB: presas mviles bentnicas; MN: presas nectnicas; P: presas planctnicas.

Referencias

Sala (1996)
Sala (1996)
Sala (1996)
miento consiste en tres pasos: 1) calcular los parmetros de la regresin mltiple
entre las variables armnicas (variables dependientes) y las variables cannicas
(variables independientes); 2) Calcular las variables armnicas correspondientes
a un determinado punto del espacio cannico utilizando la ecuacin de la regre-

0.25
0.5

0.5
P

0
0
0
0
0
0

0
0
0
0
sin. 3) Obtener las coordenadas xy correspondientes a las variables armnicas
utilizando la inversa de la transformacin elptica de Fourier. Para visualizar los

0.75
0.25
0.25

0.25
MN

0.5
0
1
0
0
0
0
0
0

0
cambios de forma denidos por cada uno de los ejes cannicos, se ha recuperado
la forma de la outline correspondiente al punto mximo y mnimo de cada eje.

0.75

0.25

0.75
0.75

0.75
MB

0.5
0.5
0
0

0
0

0
Para ello se ha combinado la utilizacin de los programas Excel y NTSYS.
HBITOS ALIMENTARIOS

0.25

0.75
0.5
S

1
1

0
0
0
0
0
0
1
0
Barel (1983) resalt que la clasicacin taxonmica de las presas, usualmente
utilizada en los trabajos de alimentacin, no es adecuada para estudios ecomor-

Lithognathus mormyrus
folgicos y debe ser reemplazada por una clasicacin que reeje las demandas

Pagellus bogaraveo
Pagellus erythrinus
Diplodus annularis
funcionales que las presas presentan a los predadores.

Diplodus puntazzo

Diplodus vulgaris

Oblada melanura
Diplodus sargus

Pagellus acarne

Pagrus pagrus

Sparus aurata
Dentex dentex
En varios trabajos ecomorfolgicos, se ha resaltado la importancia de la mo-

Boops boops

Sarpa salpa
vilidad de las presas como posible fuerza selectiva en interaccin con el diseo

Especie
del pez. As, Norton (1991, 1995), justic experimentalmente la relacin eco-

53 54
 Captulo III Diseccionando la forma
morfolgica entre la movilidad de las presas y la morfologa corporal de los pe-
ces de la familia Cottidae. Mediante pruebas de alimentacin llevadas a cabo en
el laboratorio, se comprob que los ctidos con boca pequea utilizaban com-
portamientos de ataque similares a los predadores que se alimentan mediante
succin, y tuvieron menor xito en la captura de presas evasivas que los ctidos
de boca grande, los cuales engullan (ram feeders) las presas. Segn Norton,
el ataque mediante engullicin es ms efectivo que el ataque mediante succin
cuando se intenta atrapar a una presa que utiliza su habilidad locomotora para
escapar del depredador. Poseer una mayor rea de captura (boca grande) podra
signicar una mejora en la captura de presas evasivas para un predador que se
alimenta engullendo.
En las especies pertenecientes a la familia Labridae, Wesneat (1994) investig
la relacin ecomorfolgica entre la cinemtica del aparato trco y el porcentaje
de presas evasivas en la dieta. Los movimientos bucales tienen lugar mediante
sistemas de palancas que transmiten el movimiento de los msculos y mueven
las piezas bucales durante la depredacin. Wesneat (1994) estudi la morfolo-
ga funcional de estos sistemas de palancas y su relacin con la habilidad para
depredar sobre diferentes tipos de presa. El diseo de un sistema de palancas
determina la fraccin de la fuerza y de la velocidad de contraccin del msculo
que se transmite al movimiento de las mandbulas. Existe una incompatibilidad
en el movimiento de las mandbulas, de forma que no es posible construir un
mecanismo que favorezca a la vez ambos tipos de movimientos. Un mecanismo
que maximice la transmisin de la fuerza generada por el msculo, minimiza la
transmisin de la velocidad. Segn el modelo ecomorfolgico descrito por Wes-
neat (1994), las especies piscvoras, con un mayor porcentaje de presas evasivas
en la dieta, presentaron unas mandbulas con movimientos ms rpidos que los
observados en las especies depredadoras de invertebrados bentnicos.
De acuerdo con estas observaciones, la clasicacin de las presas de las es-
pecies estudiadas se realiz en base su estrategia de escape. Las presas se agru-
paron en cuatro categoras: la categora presas ssiles, incluy los vegetales
y los animales que viven jados al sustrato (ej., esponjas, bivalvos adherentes,
cirrpedos, hidrozoos bentnicos, briozoos); la fauna mvil se dividi en pre-
sas bentnicas, que agrupa los organismos que viven asociados al sustrato y
Captulo III Diseccionando la forma
que utilizan los microhbitats ofrecidos por la compleja estructura del bentos
(ej., poliquetos, gasterpodos, crustceos, ouros, erizos, peces sedentarios), y
presas nectnicas, representada por organismos que se mueven libremente
en la columna de agua, cerca o ms all del fondo, y que escapan de los preda-
dores mediante su capacidad locomotora (ej., cefalpodos, peces); la categora
plancton incluy organismos de tamao diminuto (mesoplancton) que viven
en la columna de agua.
En el presente estudio, se ha seguido esta clasicacin porque parece plausi-
ble que est relacionada con las principales tendencias morfolgicas de los esp-
ridos. Por otra parte, en los trabajos de dieta revisados, usualmente se resume la
alimentacin de las especies de acuerdo con estas categoras ecolgicas.
Los datos de alimentacin se recopilaron de trabajos de especmenes adultos
(tabla III-2)
La clasicacin de los hbitos alimentarios se bas en las principales presas
ingeridas por las especies. Para resolver el problema presentado por las especies
que depredan sobre ms de una categora trca, muestran cambios estacionales
y/o dieren en la importancia de las presas que caracterizan la dieta de acuerdo
el rea de estudio, se han utilizado variables fuzzy (ter Braak y Smilauer,
1998) para construir la matriz ecolgica de modo que los hbitos alimentarios de
las especies pueden estar representados por ms de una categora (tabla III-2).
En la determinacin de los hbitos alimentarios, se han seguido las observacio-
nes realizadas por los autores en referencia a las categoras ecolgicas de las
presas.
FILOGENIA MOLECULAR DE LA FAMILIA SPARIDAE
Secuencias para el anlisis
Los marcadores genticos seleccionados para establecer las relaciones loge-
nticas de los espridos son secuencias parciales del gen mitocondrial citocromo
b (Cyt-b) (aprox. 1,1 pKb) y del gen para la subunidad mayor (16S) del ARN
ribosomal mitocondrial (ADNr 16S) (aprox. 480 pb). Las secuencias utilizadas
han sido previamente publicadas y se encuentran accesibles en GenBank con
los siguientes nmeros de acceso: Boops boops (AJ319810, Cyt-b; AJ247268,
ADNr 16S), Dentex dentex (AF143197; AJ247271), Diplodus annularis
55 56
 Captulo III Diseccionando la forma Captulo III Diseccionando la forma

Tabla III-3. Matriz de distancias logenticas en base a las secuencias de Citocromo-b y ADNr (continuacin tabla III-3)
ribosmico 16S combinadas.

Bo_boo De_den Di_ann Di_pun Di_sar Di_vul Li_mor Ob_mel Pa_aca Pa_bog Pa_ery Pa_pag Sa_sal Sp_aur
Bo_boo - Bo_boo
De_den 0.39672 - De_den
Di_ann 0.33271 0.4152 - Di_ann
Di_pun 0.27018 0.329 0.18635 - Di_pun
Di_sar 0.28135 0.38862 0.19421 0.10663 - Di_sar
Di_vul 0.29106 0.33935 0.1499 0.11853 0.12465 - Di_vul
Li_mor 0.32465 0.38837 0.28169 0.22782 0.25008 0.25235 - Li_mor
Ob_mel 0.30649 0.35484 0.20172 0.09807 0.13207 0.14258 0.22263 Ob_mel -
Pa_aca 0.32174 0.40694 0.27163 0.19867 0.19667 0.19573 0.26589 Pa_aca 0.21362 -
Pa_bog 0.32433 0.40222 0.28764 0.19935 0.20498 0.19932 0.2602 Pa_bog 0.21609 0.04054 -
Pa_ery 0.4503 0.21118 0.38062 0.36839 0.39601 0.34838 0.37503 Pa_ery 0.38124 0.41357 0.3809 -
Pa_pag 0.37852 0.16606 0.39749 0.32868 0.36597 0.32514 0.35871 Pa_pag 0.32661 0.40625 0.39271 0.15082 -
Sa_sal 0.22059 0.40342 0.32854 0.26892 0.28996 0.25425 0.33634 Sa_sal 0.29251 0.30955 0.29732 0.39825 0.36512 -
Sp_aur 0.33394 0.4328 0.30293 0.2375 0.21488 0.22898 0.27092 Sp_aur 0.22887 0.24904 0.26316 0.38286 0.3931 0.30669 -

(AJ277366; AJ247286), Diplodus puntazzo (AJ277368; AJ247291), Diplodus
sargus (AJ277369; AJ247293), Diplodus vulgaris (AJ277370; AJ247294), Li-
thognathus mormyrus (AF240712; AJ247285), Oblada melanura (AF240701;
AF247399), Pagellus acarne (AF240713; AJ247281), Pagellus bogaraveo
(AJ319818; AJ247283), Pagellus erythrinus (AJ276881; AJ247284), Pagrus
pagrus (AF240729; AJ247277), Sarpa salpa (AF240704; AJ247269), y Sparus
aurata (AF240735; AJ247279). Como grupo externo para el anlisis, se han
utilizado las secuencias homlogas para los mismos genes de Spondyliosoma
cantharus (AF240705; AJ247280).
Alineacin de las secuencias
Debido al carcter codicante de las secuencias Cyt-b, el reconocimiento de
posiciones homlogas entre las secuencias de cada especie es sencillo. En el
caso del ADNr 16S, diferencias en longitud entre fragmentos homlogos obliga
a introducir cuatro posiciones con gaps de alineamiento entre las posiciones
200 y 229, precisamente en una regin hipervariable del fragmento del gen ribo-
somal seleccionado. Tres nuevos gaps de alineamiento son necesarios en las
posiciones 297, 351, y 362, sin que ninguno de ellos represente ambigedad en
las posiciones informativas que determinan.
Anlisis logentico
La reconstruccin logentica basada en la combinacin de ambos marcado-
res se ha obtenido aplicando el criterio de mxima verosimilitud, utilizando el
programa PAUP* versin 4.0b10 (Swofford, 2002). Para la utilizacin de este
criterio, y como paso previo a la estima de la logenia, es necesario especi-
car un modelo evolutivo que explique los patrones de sustitucin nucleotdica
observados para el marcador utilizado. El modelo evolutivo correspondiente a
la matriz combinada se ha deducido utilizando el programa ModelTest versin
3.06 (Posada y Crandall, 1998). Este mtodo aplica dos estadsticos diferentes
para la seleccin del modelo evolutivo que mejor se ajusta a un conjunto par-
ticular de datos, en este caso secuencias de ADN, stos son: el test del criterio
de mxima verosimilitud y el criterio de informacin de Akaike (CIA) (Akaike,

57 58
Captulo III Diseccionando la forma Captulo III Diseccionando la forma

1974). Con estos dos criterios, se evalan un total de 56 modelos evolutivos

distintos en los que varan diferentes parmetros relacionados con la dinmica

Figura III-4. rbol logentico de las especies estudiadas, segn el criterio de mxima verosimilitud, basado en las secuencias parcia-
de sustitucin nucleotdica en secuencias de ADN: composicin nucleotdica,
tasas de sustitucin de cada nucletido respecto a las otras tres alternativas, he-
terogeneidad en las tasas de sustitucin en diferentes regiones de la secuencia,
y proporcin de lugares invariables. Finalmente, se propone un nico modelo
evolutivo y se proporciona el valor estimado de los parmetros correspondientes
para el conjunto de secuencias analizado.
Los parmetros obtenidos con ModelTest se implementan en PAUP* para la
estima de los rboles logenticos mediante el criterio de mxima verosimili-
tud. Las bsquedas en PAUP* fueron heursticas y se realizaron mediante el
mtodo de neighbor joining. El rbol inicial se obtuvo mediante el algoritmo
TBR (Fig. III-4) (Swofford, 2002).
Matriz de distancias genticas
El mismo modelo evolutivo especicado por ModelTest 3.06 se ha aplicado
para estimar las distancias genticas de la matriz combinada, usando la opcin
Show pairwise distances en PAUP*. En la tabla III-3 se muestra la matriz de
distancias logenticas obtenida para las 14 especies estudiadas.

les del citocromo b y ADNr (16S) (Neighbor joining-TBR).

INERCIA FILOGENTICA

En el anlisis comparativo de taxones, las especies (es decir, las muestras en

sentido estadstico) normalmente no son puntos independientes porque compar-
ten caracteres transmitidos a travs de la misma lnea logentica. En este caso,
la aplicacin de anlisis estadsticos puede derivar en conclusiones errneas
(Felsenstein, 1985). En estas ltimas dcadas se han desarrollado varias meto-
dologas para resolver el problema de la no independencia de los taxones en la
biologa comparativa (Felsenstein 1985; Harvey and Pagel 1991; Diniz-Filho et
al. 1998; Orzack and Sober 2001; Rohlf 2001; Hansen and Orzack 2005).
Diniz-Filho et al. (1998) desarrollaron un nuevo mtodo para estimar y co-
rregir la inercia logentica, llamado phylogenetic eigenvector regression
(PVR). El mtodo extrae la variacin del fenotipo explicada por la logenia a
travs de un anlisis de regresin mltiple. La variacin residual, independiente
de las relaciones parentales entre las especies, puede ser utilizada para evaluar

59 60
 Captulo III Diseccionando la forma
hiptesis ecomorfolgicas. El mtodo consiste en llevar a cabo un anlisis de
coordenadas principales (PCORD) de la matriz de distancias logenticas, y
realizar una regresin de los valores morfolgicos y los primeros vectores ex-
trados por el PCORD (los primeros ejes sumarizan los principales patrones de
variacin de la matriz logentica).
Para comprobar que la matriz de distancias logenticas es representada ade-
cuadamente por la matriz resultante del PCORD se aplic un test de Mantel.
La signicacin del estadstico z se calcul a partir de una curva terica de
Figura III-5. Representacin grca de las variables que denen la for-
ma del premaxilar de cada ejemplar, en el espacio tridimensional forma-
do por los tres primeros ejes del PCA.
Figura III-6. Representacin gr-
ca de las variables que denen
la forma del diente de cada ejem-
plar, en el espacio tridimensional
formado por los tres primeros
ejes del PCA.
Captulo III Diseccionando la forma
probabilidades basada en 1999 iteraciones.
CORRESPONDENCIA ENTRE LOS PATRONES MORFOLGICOS Y ECOLGICOS
Para comprobar la correlacin entre la posicin de las especies en el espacio
morfolgico y las correspondientes posiciones en el espacio ecolgico se realiz
un anlisis de redundancias (RDA). El RDA busca variables ortogonales que
sean combinaciones lineales de las originales y que al mismo tiempo expliquen
la mxima variacin, con la condicin de que estas nuevas variables estn, a su
vez, mximamente correlacionadas con las variables de un segundo conjunto de
coordenadas. El RDA puede considerarse como la generalizacin multivariante
del anlisis de regresin. El mtodo utilizado permite analizar el efecto (parcial)
de una matriz de variables explicativas (hbitos alimentarios) sobre una matriz
respuesta (forma de la estructura), utilizando la matriz de relaciones logenti-
cas como covariables. La descomposicin de la varianza entre las variables ex-
plicativas y las covariables se ha realizado segn Legendre y Legendre (1998) y
ter Braak y Smilauer (1998). La signicacin del anlisis parcial de las variables
explicativas fue determinada mediante el mtodo de Monte Carlo (ter Braak y
Smilauer, 1998), basado en 1999 iteraciones.
RESULTADOS
REDUCCIN DE LAS DIMENSIONES DEL MORFOESPACIO
Los resultados obtenidos en los anlisis de componentes principales (PCA)
para las variables morfolgicas (62 armnicos) del premaxilar y la denticin
de las 14 especies estudiadas se muestran en la tabla III-4. En ambos casos, se
seleccionaron los tres primeros ejes del PCA como las nuevas variables morfo-
lgicas que se utilizaron como input en el anlisis discriminante.
En el PCA aplicado a las variables morfolgicas de la hemimandbula, las tres
primeras componentes principales explicaron el 88.6 % de la varianza total. La
primera componente principal (pc1) explic el 60.3 % de la varianza, la segunda
componente (pc2) explic el 23.6 %, y la tercera (pc3) explic el 4.7 % (tabla
III-4, g. III-5).
En el caso de la denticin, las tres primeras componentes principales explica-
ron el 94.4 % de la varianza presente en los datos morfolgicos. La pc1 explic
el 51.6 % de la varianza total, la pc2 explic el 22.9 %, y la pc3 explic el 19.9
61 62
 Captulo III Diseccionando la forma Captulo III Diseccionando la forma

% (tabla III-4, g III-6).

Tabla III-4. Coecientes de correlacin (loadings) de los 3 primeros ejes del PCA MODELOS DE VARIACIN DE LA FORMA
de las variables morfolgicas (15 harmnicos, 62 variables)
Premaxilar
Premaxilar
El anlisis discriminante de las variables morfolgicas del premaxilar mostr
pc1 pc2 pc3
la existencia de grandes diferencias entre especies (Wilks = 0.0058511, P =
A0 0.4329 0.8923 0.0589
6.46 x 10-182). Los tres ejes resultantes explicaron el 55, 24.7 y 20.4 % de la
C0 0.9373 -0.2575 0.1087
varianza explicada, respectivamente (tabla III-5).
A1 -0.9269 -0.3360 0.0345
C1 -0.9265 0.3099 0.1298 La gura III-7 muestra la distribucin de las especies en el morfoespacio tridi-
D1 -0.7989 0.4897 0.0178 mensional denido por los ejes cannicos. Cada especie est representada por el
A2 -0.3195 -0.5869 0.3795 valor de su centroide, correspondiente al valor medio de cada variable cannica
B2 -0.7039 0.2385 -0.4426 correspondiente al conjunto de individuos de la especie. Especies de la misma
D2 0.8771 -0.3448 -0.1517 lnea logentica ocuparon diferentes posiciones en el espacio cannico, indi-
A3 0.8200 0.1170 -0.4663 cando diferencias en la forma del premaxilar entre especies emparentadas, espe-
B3 0.9256 -0.0704 0.1739 cialmente en la primera lnea logentica. Por el contrario, especies de diferen-
Eigenvalue 5.67310-4 2.22010-4 4.42010-4 tes lneas logenticas quedaron prximas en el morfoespacio, mostrando cierto
% varianza 60.29 23.60 4.70 grado de semejanza en la forma de la hemimandbula. Las especies congneres
% varianza acumulada 60.29 83.88 88.58
tambin ocuparon posiciones distantes. A nivel especco, el segundo y tercer

Denticin
pc1 pc2 pc3 Tabla III-5. Anlisis discrimante de las variables morfolgicas (3 factores) del premaxilar y
la denticin.
A0 0.1761 0.4108 0.8861
C0 -0.9662 -0.0217 0.2260 Vector cannico Eigenvalue % Varianza explicada % Varianza acumulada
A1 -0.7411 -0.2038 -0.6334 Premaxilar
B1 0.7355 -0.6724 -0.0273 1 19.73 54.88 54.88
C1 0.9656 -0.1966 -0.0939 2 8.89 24.73 79.61
D1 -0.7891 -0.4806 0.3657 3 7.33 20.39 100.0
A2 -0.2545 -0.7761 0.3938
B2 0.3280 0.7606 -0.2999 Denticin
Eigenvalue 3.87110-4 1.71910-4 1.49010-4 1 36.90 70.25 70.25
% varianza 51.62 22.92 19.87 2 15.38 29.28 99.53
% varianza acumulada 51.62 74.54 94.41 3 0.25 0.47 100.0

63 64
 Captulo III Diseccionando la forma Captulo III Diseccionando la forma

Figura III-7. Ordenacin de las especies en el espacio cannico formado por los ejes
1, 2 y 3, en base a la forma del premaxilar. Las especies representadas con el mismo
smbolo pertenecen a la misma la lnea logentica (g. III-4).

eje cannico separaron las especies Diplodus annularis y Diplodus puntazzo de

las especies D. sargus y D. vulgaris. Respecto a las especies del gnero Pagellus
(pertenecientes a la primera lnea logentica) el primer y tercer eje separaron a
P. acarne de P. bogaraveo. La especie Lithognathus mormyrus present las di-
ferencias de forma ms marcadas, quedando claramente separada por el primer
eje de las dems especies de su lnea logentica.
Mediante el mtodo descrito por Monti et al. (2001) es posible recuperar la
forma de la outline correspondiente a cualquier punto situado en el espacio
cannico. Este procedimiento es de gran utilidad para visualizar los cambios
de forma descritos por cada uno de los ejes cannicos, permitiendo reconocer
las principales tendencias de cambio de forma que denen la ordenacin de las
especies estudiadas. La gura III-8 muestra las outlines correspondientes al
valor mximo y mnimo de cada variable cannica. Las dos outlines de un
mismo eje se han superpuesto para poder interpretar con mayor facilidad las
diferencias de forma.
Figura III-8. Cambios de forma del premaxilar denidos por los ejes cannicos 1 (a),
El primer eje cannico expresa principalmente cambios en la anchura, longi- 2 (b) y 3 (c). Las outlines de color negro y color rojo corresponden al valor mximo
tud y disposicin de la apsis inferior. Los valores altos (curva negra) corres- y mnimo de cada eje, respectivamente.

65 66
 Captulo III Diseccionando la forma Captulo III Diseccionando la forma

ponden a una hemimandbula con una apsis inferior delgada y alargada, cuyo y el borde posterior del cuerpo es casi recto.
eje longitudinal forma un ngulo obtuso respecto al borde anterior de la apsis El valor mnimo corresponde a un premaxilar
ascendente. Los valores bajos (curva roja) corresponden a una hemimandbula que posee un cuerpo ms estrecho, cuyo borde
con una apsis inferior ancha y de longitud semejante a la de su apsis ascen- posterior presenta una concavidad pronuncia-
dente, cuyo eje longitudinal forma un ngulo agudo respecto al borde anterior da, y una apsis ascendente delgada que ter-
de la otra apsis. mina en forma puntiaguda.
La diferencia ms destacada entre los valores mximo y mnimo del segundo Denticin
eje cannico corresponde a un cambio en la longitud de las apsis. Los valores El anlisis discriminante de las variables
altos corresponden a un premaxilar con una apsis inferior alargada respecto morfolgicas que denen la forma del diente
a la apsis ascendente, y a medida que se desciende hacia el valor mnimo, la anterior mostr diferencias muy signicati-
apsis inferior se acorta a la vez que la apsis ascendente aumenta en longi- vas entre especies (Wilks = 0.00129256, P
tud. = 1.183 x 10-127). Los ejes cannicos 1 y 2
El tercer eje representa diferencias en la anchura de la apsis ascendente y la combinados explicaron casi la totalidad de la
regin del cuerpo. El valor mximo corresponde a una hemimandbula ancha en varianza (99.53 %); la varianza explicada por
la zona de la apsis ascendente y del cuerpo; el extremo de la apsis es romo el tercer eje fue muy baja (menor del 0.5%)
(tabla III-5). Figura III-10. Cambios de forma
del diente denidos por los ejes
La ordenacin de las especies en el espacio cannicos 1 (a) y 2 (b). Las out-
cannico (g. III-9) sugiere que la forma del lines de color negro y color rojo
corresponden al valor mximo y
diente est inuenciada por la inercia loge- mnimo de cada eje, respectiva-
ntica: las especies de una misma lnea lo- mente.

gentica ocupan posiciones prximas en el morfoespacio. Las especies de la

primera lnea logentica mostraron mayor diversidad de formas de denticin,
distribuyndose a lo largo del primer y segundo eje cannico.
El primer eje separ la especie Diplodus annularis de las dems especies del
gnero. Esta especie presenta varias diferencias ecolgicas con respecto a las
otras especies analizadas. Por ejemplo, D. annularis es una especie tpica de las
praderas de posidonia, mientras que las otras especies viven preferentemente en
fondos rocosos; es la de menor tamao, pudiendo llegar como mximo a los 25

Figura III-9. Ordenacin de las especies en el espacio cannico formado por los ejes 1,
2 y 3, en base a la forma del diente. Las especies representadas con el mismo smbolo
pertenecen a la misma la lnea logentica (g. III-4).

67 68
 Captulo III Diseccionando la forma
Figura III-11. Ordenacin de las especies segn sus relaciones logenti-
cas en el espacio denido por los tres primeros ejes del anlisis de coor-
denadas principales aplicado a la matriz de distancias logenticas. Las
especies representadas con el mismo smbolo pertenecen a la misma la
lnea logentica (g. III-4).
cm, mientras las longitudes mximas de las otras especies estn entre los 45 y los
60 cm (Riera et al., 1995); adems tambin presenta una forma y una coloracin
diferente. El primer eje separ las especies pertenecientes a la segunda y la ter-
cera lneas logenticas. Las especies de la segunda lnea logentica (Pagellus
erythrinus, Pagrus pagrus y Dentex dentex) ocuparon posiciones cercanas al ex-
tremo positivo, mientras que las especies de la tercera lnea logentica (Boops
boops y Sarpa salpa) ocuparon posiciones cercanas al extremo negativo.
La gura III-10 muestra los modelos de cambio de la denticin expresados
por el primer y segundo eje cannico (el tercer eje cannico se ha omitido por-
que tan slo representa un 0.47 % de la variacin de la forma). El primer eje
cannico indica una variacin en la denticin (del extremo negativo al positivo)
de un diente de tipo incisivo, de tallo ancho y corto, con un margen irregular,
hasta un diente de tipo puntiagudo de tallo estrecho y alargado. El segundo eje
cannico expresa los cambios de forma comprendidos entre un diente cnico,
con un tallo ancho desde la base y una corona de margen romo, y un diente alar-
gado de tipo incisivo, con un tallo estrecho en su base, que va ensanchndose a
nivel de 1/3 de su longitud.
Captulo III Diseccionando la forma
Tabla III-6. Resultados del anlisis de coordenadas principales (correspondence analysis) apli-
cado a la matriz logentica doble centrada.
Factor Eigenvalue % Varianza explicada % Varianza acumulada
1 0.2592 43.74 43.74
2 0.1019 17.20 60.94
3 0.0627 10.58 71.52
CORRECCIN FILOGENTICA DE LA SIMILITUD FENOTPICA
El mtodo descrito por Diniz et al. (1998), denominado Phylogenetic Eig-
envector Regression (PVR), permite transformar la matriz de distancias lo-
genticas (D) en una serie de eigenvectors, llamados vectores logenticos,
que denen las relaciones logenticas entre las especies. Mediante regresin
mltiple de la matriz fenotpica (Y) y la matriz formada por los vectores loge-
nticos (X) es posible fraccionar la variacin de la matriz Y en los componentes
P y S. El componente P est formado por los valores estimados de la matriz Y y
expresa la variacin de la matriz morfolgica explicada por la matriz logenti-
ca. El componente S est formado por los residuales de la regresin y expresa la
variacin de Y que no queda explicada por el grado de parentesco logentico.
Para obtener la matriz de vectores logenticos a partir de la matriz de distan-
cias logenticas (tabla III-3), se llev a cabo un anlisis de coordenadas princi-
pales sobre la matriz D (formada por las distancias logenticas) doble centrada.
Los resultados obtenidos se indican en la tabla III-6. De los ejes resultantes (14
factores) se seleccionaron los tres primeros, los cuales explicaron el 71.5 % de la
varianza de la matriz logentica. Los ejes seleccionados, ordenados de mayor a
menor, explicaron el 43.7%, el 17.2 % y el 10.6 % de la varianza de D.
El grado de correlacin entre la matriz doble centrada y la matriz de formada
por los tres vectores logenticos seleccionados fue alto (r = -0.771) y estadsti-
camente signicativo (test de Mantel: z = -9.2615, P < 0.001). En la gura III-11
se muestra la ordenacin de las especies en el espacio tridimensional denido
por los ejes logenticos obtenidos del anlisis de coordenadas principales. Esta
ordenacin espacial es la que se correlacionar con las matrices morfolgicas
69 70
 Captulo III Diseccionando la forma Captulo III Diseccionando la forma

Tabla III-7. Resultados del Test de Monte Carlo (1999 iteraciones) para el anlisis de Tabla III-8. Resultados del anlisis de redundancias entre de la forma
redundancias entre la forma y las variables explicativas (dieta y logenia) [hiptesis y cada una de las variables explicativas (logenticas y ecolgicas)
nula = no existencia de correlacin entre la forma y la dieta] (n.t.: no testable).
Ejes cannicos
Variables explicativas Covariable F P Varianza explicada RDAparcial 1 2 3 total
(varianza total=1)
Premaxilar
Premaxilar
Forma-Filogenia
Filogenenia y dieta - 3.263 n.t. 0.737
Eigenvalue 0.095 0.016 0.010
Filogenia Dieta 0.862 n.t. 0.097
Correlacin entre ejes 0.844 0.359 0.252
Dieta Filogenia 5.046 0.002 0.570
% Varianza explicada 22.8 3.9 2.4 29.1

Denticin
Forma-Dieta
Filogenenia y dieta - 4.906 n.t. 0.808
Eigenvalue 0.427 0.110 0.002
Filogenia Dieta 3.233 n.t 0.266
Correlacin entre ejes 0.889 0.837 0.115
Dieta Filogenia 1.488 0.240 0.122
% Varianza explicada 51.3 13.3 0.2 64.8

del premaxilar y la denticin para extraer el efecto de la logenia.

Denticin
RELACIONES ECOMORFOLGICAS
Forma-Filogenia 0.256 0.046 0.003
Para comprobar la existencia de correlacin entre la forma del aparato trco Eigenvalue 0.872 0.549 0.877
y los hbitos alimentarios de las especies estudiadas, se llev a cabo un anlisis Correlacin entre ejes 51.8 9.3 0.7 61.8
de redundancias (RDA). En la tabla III-7 se muestran los resultados del test de % Varianza explicada
Monte Carlo, aplicado para comprobar la signicacin estadstica de las corre-
laciones obtenidas mediante el RDA. Forma-Dieta
En el caso de la hemimandbula, el RDA parcial entre la forma y la dieta indi- Eigenvalue 0.112 0.013 0.000
c la existencia de una correlacin signicativa (F = 5.046, P < 0.005), una vez Correlacin entre ejes 0.693 0.408 0.119

eliminado el efecto de la logenia (variables logenticas como covariables). La % Varianza explicada 35.7 4.2 0.0 39.9

dieta explic un 57 % de la varianza presentada por la forma del premaxilar.

En el correspondiente anlisis, los dos primeros ejes cannicos explicaron el
64.6 % de la varianza de la forma de la mandbula explicada por las variables
ecolgicas (que fue del 64.8 %). El tercer eje cannico aadi slo un 0.2 % a la
varianza explicada por los dos primeros ejes. El coeciente de correlacin entre
los ejes cannicos derivados de las variables morfolgicas y los derivados de las
variables ecolgicas fue alto para los dos primeros ejes (0.889 para el primer par
y 0.837 para el segundo) (tabla III-8).
Cuando se elimin el efecto de la logenia (matriz logentica como cova-
riable), la relacin entre la forma del diente y la dieta no fue signicativa (F =
1.488, n.s.). La dieta explic el 12.6 % (este ltimo porcentaje no fue signica-
tivamente diferente de cero) (tabla III-8).
El cuanto al RDA parcial entre forma-dieta, el primer eje explic la mayor
parte de la varianza de la denticin asociada a las variables ecolgicas. El segun-
do eje present un eigenvalue muy bajo, de 0.013, mientras que el eigenva-

71 72
 Captulo III Diseccionando la forma Captulo III Diseccionando la forma

Tabla III-9. Coecientes de correlacin entre las variables morfolgicas, logenti-

cas, ecolgicas y cannicas resultantes de los RDA parciales para el premaxilar y la
denticin

Premaxilar Denticin
Variables cannicas
RDAp 1 2 3 1 2 3

Forma-logenia
Var. Morfolgicas
cva1 -0.056 -0.379 -0.244 -0.565 0.145 0.003
cva2 -0.545 0.042 -0.525 -0.631 -0.726 -0.106
cva3 -0.712 -0.495 0.632 0.031 0.123 -0.944
Var. Filogenticas
pcoor1 -0.279 -0.025 -0.237 0.154 -0.501 0.324
pcoor2 -0.609 -0.136 0.146 0.466 0.348 0.490
pcoor3 0.090 0.348 0.055 0.304 0.014 -0.821 Figura III-12: Triplot correspondiente al RDA parcial (variables logenticas como covariables)
de la forma del premaxilar que describe el patrn ecomorfolgico entre esta esctructura y la movi-
Forma-ecologa lidad de las presas. Las echas correponden a las variables mofolgicas (variables respuesta), los
tringulos corresponden a las categoras ecolgicas de las presas. Las especies representadas con
Var. Morfolgicas el mismo smbolo, pertenecen a la misma lnea logentica (g. III-4).
cva1 0.904 0.143 -0.056 -0.163 0.278 0.226
cva2 0.140 0.930 0.327 -0.888 -0.320 -0.066
originales, a n de conocer que variables morfolgicas y ecolgicas inuyen en
cva3 -0.262 0.075 -0.828 -0.093 0.178 -0.241
la estructura del espacio cannico y descubrir las relaciones entre ambos con-
Var. Ecolgicas
juntos de variables. Por otra parte, se han representado grcamente, mediante
ssiles -0.208 -0.604 -0.075 -0.625 -0.047 -0.049
un triplot (ter Braak y Smilauer, 1998), las especies y los vectores de las varia-
mviles bentnicas -0.482 0.246 0.091 0.540 -0.255 -0.009
bles morfolgicas y ecolgicas conjuntamente en el espacio cannico denido
mviles nectnicas 0.466 0.530 -0.066 0.067 0.407 0.001
plancton 0.651 -0.034 0.078 0.142 -0.026 0.116
por los dos primeros ejes ambientales.
En la tabla III-9 se muestran los coecientes de correlacin entre las variables
lue del tercer eje fue 0. La correlacin entre los espacios cannicos correspon- morfolgicas, ecolgicas y cannicas del RDA parcial (logenia como cova-
diente a los dos primeros ejes fue de 0.693 para el primer par, y de 0.408 para el riable) del premaxilar. En cuanto a las variables morfolgicas, el primer eje del
segundo par (tabla III-8). espacio cannico est muy correlacionado con los cambios de forma expresados
por la variable cva1 (r = 0.904), mientras que el segundo eje cannico est alta-
Para facilitar la interpretacin de los modelos de covarianza entre las varia-
mente correlacionado con los cambios de forma denidos por la segunda varia-
bles morfolgicas y ecolgicas se han calculado las correlaciones entre las posi-
ble morfolgica, cva2 (r = 0.930). En cuanto a las variables ecolgicas, el primer
ciones de las especies en los espacios cannicos y sus posiciones en los espacios
eje cannico est asociado principalmente a la variable plancton (r = 0.651),

73 74
 Captulo III Diseccionando la forma
y en menor grado, est negativamente correlacionado con la variable mviles
bentnicas (r = -0.482) y positivamente con la variable mviles nectnicas
(r = 0.466). El segundo eje cannico muestra correlacin negativa relativamente
alta con la variable ssiles (r = -0.604), y una correlacin positiva con la va-
riable mviles nectnicas (r = 0.530).
En la gura III-12 se muestra el triplot correspondiente al RDA parcial
entre la forma del premaxilar y las caractersticas ecolgicas de las presas. La
alta correlacin entre las variables cva1 y cva2 y, respectivamente, el primer y
segundo eje cannico viene representada grcamente por el ngulo que for-
man los vectores, que en este caso est muy prximo a cero para cada par de
ejes, lo que indica una alta correlacin. La relacin entre el tipo de mandbula
y el tipo alimentacin viene indicado por la direccin y sentido de los vectores
morfolgicos y la posicin de los centroides de las variables ecolgicas. Las
especies que poseen unas mandbulas con una morfologa correspondiente a la
indicada por los valores altos de la variable cva1 se alimentan principalmente
de plancton; las especies que poseen valores negativos para esta variable, se ali-
mentan principalmente de presas mviles bentnicas. Las mandbulas que pre-
sentan una forma intermedia entre las variables cva1 y cva2, es decir, presentan
valores intermedios para estas variables, estn asociadas a la captura de presas
nectnicas. Por ltimo, las especies que poseen un premaxilar de forma similar
al representado por los valores bajos de eje cva2, se alimentan principalmente
de presas ssiles.
En cuanto a la denticin, la forma del diente anterior est determinada princi-
palmente por la inercia logentica. No se ha encontrado una relacin ecomor-
folgica signicativa entre la forma del diente y el tipo de alimentacin (tabla
III-7).
DISCUSIN
Desde un punto de vista evolutivo, la forma del premaxilar y de la denticin
siguen patrones de cambio distintos. El peso de la logenia y de las demandas
ambientales es diferente en cada uno de los casos. La forma del premaxilar est
inuenciada, en su mayor parte, por las caractersticas ecolgicas de las presas,
clasicadas de acuerdo con su grado de movilidad. La forma de la denticin co-
rrespondiente a la regin anterior est determinada, en parte, por las relaciones
Captulo III Diseccionando la forma
logenticas.
PATRONES ECOMORFOLGICOS
Los resultados obtenidos sugieren la existencia del siguiente modelo ecomor-
folgico para el premaxilar: 1) las especies que se alimentan parcialmente de
organismos planctnicos poseen un premaxilar delgado con apsis estrechas
y de diferente longitud, la apsis descendente es alargada y forma un ngulo
obtuso con la apsis ascendente; 2) los peces mordedores de organismos s-
siles poseen un premaxilar con una apsis ascendente alargada y estrecha, y
una apsis descendente corta y ms ensanchada; 3) los peces consumidores de
presas nectnicas poseen un premaxilar con ambas apsis de una anchura in-
termedia y con una apsis inferior alargada, formando un ngulo aproximada-
mente recto con respecto a la apsis ascendente; 4) las especies que consumen
principalmente invertebrados mviles bentnicos presentan gran variabilidad en
la forma del premaxilar, y en general presentan unas apsis ensanchadas.
Qu facultades del complejo forma-funcin podran estar relacionadas con
estos cambios de forma?, y qu papeles biolgicos podran estar asociados a
estas facultades del premaxilar?
Un cambio de forma relacionado con la anchura de las apsis, fundamen-
talmente de la apsis descendente, podra implicar una variacin de la rmeza
de la pieza frente a las fuerzas de compresin. Esta funcin del premaxilar po-
dra ser utilizada por el organismo para la manipulacin de presas bentnicas.
Como indican Wainwright y Richard (1995) las especies manipuladoras poseen
un mecanismo de apertura y cierre de la boca que favorece la transmisin de la
fuerza de contraccin del msculo, que les permite realizar potentes mordiscos.
Unas mandbulas robustas podran ser ms resistentes frente a las fuerzas de
compresin que se generan en la cavidad bucal de especies manipuladoras, es
decir, aquellas que se alimentan cortando, triturando o despedazando sus presas.
La capacidad de manipulacin que puede ofrecer una hemimandbula podra ser
utilizada para depredar tanto sobre organismos ssiles como sobre organismos
bentnicos.
Segn los resultados de esta tesis, las especies que podran utilizar esta facul-
tad del premaxilar para la manipulacin de las presas quedan ordenadas en la
75 76
 Captulo III Diseccionando la forma
parte izquierda del espacio cannico (g. III-10). Todas estas especies, excepto
Sarpa salpa y Diplodus puntazzo poseen dientes molariformes que utilizan para
procesar el alimento. D. puntazzo slo presenta dientes molariformes durante su
etapa juvenil.
Por otra parte, unas mandbulas ligeras podran ser propias de especies que no
generasen fuerzas de compresin en la cavidad bucal durante la alimentacin.
Este podra ser el caso de especies que se alimentan principalmente mediante
succin o engullicin. Las especies con premaxilares delgados ocupan la parte
derecha del espacio cannico representado en la gura 10. Excepto Pagellus
acarne, especie que consume mayoritariamente invertebrados bentnicos, las
especies ordenadas en la mitad derecha de la grca no presentan dientes mo-
lariformes y la boca est compuesta de dientes de pequeo tamao que ocupan
una supercie estrecha de la hemimandbula.
Oblada melanura y Boops boops son dos especies planctvoras secundarias
que poseen un premaxilar de consistencia muy ligera con unas apsis delga-
das. Estas especies posiblemente capturen los organismos planctnicos median-
te succin, modo de alimentacin tpico de los peces planctfagos (OBrien,
1987).
Posiblemente Dentex dentex y Pagellus bogaraveo capturen las presas nect-
nicas mediante engullicin, mtodo de captura ms ecaz para depredar presas
evasivas (Norton, 1991) o combinando la succin con la engullicin, es decir,
el pez nada hacia la presa y la succiona al mismo tiempo, de modo que tanto
la presa como el pez se mueven durante la captura (Alexander, 1967). Como
seala Alexander (1967), probablemente este es el modo ms empleado por los
predadores que cazan sus presas en la columna de agua.
Como sealan Wainwright y Richard (1995) el dentario de las especies engu-
llidoras y suctoras presenta un sistema de palancas que facilita la transmisin
de la velocidad de contraccin del msculo y que permite que estas especies
abran y cierren la cavidad bucal con rapidez, pero que no generen fuerza de
compresin.
77
Captulo III Diseccionando la forma
CARACTER ADAPTATIVO DEL PREMAXILAR Y LA DENTICIN
Existen varios ejemplos que resaltan la robustez de las mandbulas como una
propiedad relacionada con el tipo de dieta. Turingan et al. (1995) estudiaron las
diferencias interpoblacionales de la dieta y de las caractersticas de las mandbu-
las de varias especies de peces ballesta. En base a estudios realizados sobre las
caractersticas funcionales de los huesos, estos autores midieron el peso de las
piezas mandibulares como una medida indicativa de la rmeza del hueso fren-
te a las fuerzas de compresin. Xanthichthys ringens (Linnaeus, 1758) se ali-
ment principalmente de organismos ssiles en una de las localidades, mientras
que depredaba exclusivamente sobre plancton en una segunda localidad. Como
comprobaron Turingan et al. (1995), la poblacin que depredaba sobre plancton
present unas mandbulas menos consistentes que la poblacin que consuma
presas ssiles con caparazn.
Cutwa y Turingan (2000) comprueban la existencia de diferencias interpobla-
cionales en la biomecnica del aparato trco de Archosargus probatocephalus
(Walbaum, 1792). El anlisis del contenido estomacal de dos poblaciones revel
que en una de las localidades (laguna Mosquito) los peces consuman una mayor
proporcin de presas jadas al sustrato y cubiertas de un caparazn duro. En
asociacin a esta variacin en la dieta, los peces que habitan la laguna Mosquito
posean una musculatura adductora ms desarrollada y unas mandbulas ms
robustas.
Para esta misma especie, Hernandez y Motta (1997) observan un incremen-
to alomtrico positivo de la masa muscular y de las piezas mandibulares del
aparato trco y un aumento de la fuerza generada por las mandbulas. Como
indican los autores, la alometra positiva de las mandbulas, combinada con el
incremento en el consumo de presas duras a lo largo del crecimiento, sugiere
que la posesin de unas mandbulas robustas es una caracterstica esencial en
Archosargus probatocephalus para triturar ecazmente sus presas.
Turingan et al. (1995) tambin observaron diferencias interpoblacionales en
la masa muscular adductora, el peso y la cinemtica de las mandbulas en dos es-
pecies de peces ballesta. En las dos especies, la poblacin que captura un mayor
nmero de presas ssiles con caparazn posee una musculatura y un sistema de
palancas que, en conjunto, permiten ejercer un mordisco ms vigoroso.
78
 Captulo III Diseccionando la forma Captulo III Diseccionando la forma

En resumen, una musculatura ms desarrollada y unas mandbulas robustas trco.

permiten un mordisco ms poderoso. La capacidad de morder con ms fuerza La inexistencia de paralelismo en la forma del diente entre especies que de-
aumenta el rango de presas bentnicas de caparazn duro que puede ser inge- predan sobre las mismas categoras de presas podra ser debido a que:
ridas. La potencia del mordisco determina la composicin de presas duras en
1) Otras fuerzas selectivas impuestas por las presas han jugado un papel im-
la dieta. Wainwright (1988) puso de maniesto la existencia de esta relacin
portante en el proceso de adaptacin del diente.
ecomorfolgica entre las caractersticas morfolgicas de los huesos farngeos de
tres especies del gnero Halichoeres (Labridae) y el consumo de moluscos. 2) Dentro de cada categora, cada especie capture y procese las presas de un
modo distinto. Por ejemplo, Diplodus sargus y Sarpa salpa son dos especies que
La longitud de la boca es otra funcin del premaxilar que podra explicar el
poseen incisivos y que depredan algas, sin embargo D. sargus adems de uti-
patrn ecomorfolgico obtenido. La longitud de la boca determinar el rea de
lizar sus incisivos para trocear las algas tambin es capaz de triturar sus presas
captura del pez y la frecuencia del movimiento de apertura y cierre de la cavidad
(Vanderwalle et al., 1995). Por otra parte, la la de fuertes incisivos en posicin
bucal. Estas propiedades de la hemimandbula explicaran la ordenacin de las
vertical que presentan las mandbulas de Sarpa salpa es una caracterstica co-
especies con respecto al segundo eje del espacio cannico (g. III-10) que se-
mn de peces herbvoros que cortan continuamente trozos de vegetales (Hob-
para las especies que se alimentan principalmente de presas nectnicas (Dentex
son, 1991). La diferencia en las tareas que desarrollan los incisivos (es decir, en
dentex y Pagellus bogaraveo) de las especies que consumen organismos ssiles
su papel biolgico) podra explicar la gran diferencia de forma que presentan
(Diplodus sargus, D. vulgaris, D. puntazzo y Sarpa salpa).
estas dos especies.
Un aumento del rea de captura podr ser ventajoso para las especies que
3) Los dientes no jueguen un papel importante en la captura del alimento.
engullen presas evasivas, es decir, que nadan activamente hacia la presa y la
En los peces que se alimentan principalmente mediante succin, los dientes no
rodean con sus mandbulas. Por el contrario, unas mandbulas pequeas capaces
interaccionan con las presas, y por tanto, no es necesario disponer de una de-
de generar numerosos y rpidos mordiscos podran ser tiles para las especies
terminada denticin. Esta prdida de la importancia de los dientes en la succin
que se alimentan de pedazos de organismos ssiles, bien para trocear o para
podra explicar la reduccin y, en algunos casos, la prdida de la denticin en
mantener una alimentacin continuada. Una boca pequea capaz de generar nu-
especies planctvoras (Davis y Birdsong 1973). En el caso de los espridos,
merosos mordiscos se considera una adaptacin a la alimentacin herbvora,
Oblada melanura y Boops boops podran reejar esta situacin. Ambas especies
ya que permite mantener un consumo continuado de alimento, necesario para
poseen un premaxilar de forma similar y una denticin de forma muy diferente,
contrarrestar el bajo valor energtico de los vegetales (Choat, 1991). El hecho de
aunque ambas poseen un reducido nmero de dientes de pequeo tamao. Estas
tener un rea de captura reducida no sera gran inconveniente para estas especies
especies pueden utilizar su denticin cuando descienden hacia el fondo y se
puesto que pueden utilizar sus dientes anteriores para cortar o desmenuzar la
alimentan de organismos bentnicos.
presa y as poder ingerirla.
La falta de correlacin entre la forma de la denticin y la movilidad de la-
De acuerdo con los resultados obtenidos, la movilidad de las presas explica
presa no signica que el diente no est adaptado al tipo de dieta, sino que dicha
parte de la variacin de la forma del premaxilar (54 % de la varianza). Existe
fuerza selectiva no es suciente para explicar la variabilidad morfolgica de la
una parte de la variabilidad morfolgica que no queda explicada por las fuerzas
denticin.
selectivas seleccionadas. Esta variacin de la forma podra corresponder a cam-
bios adaptativos relacionados con otras fuerzas selectivas, o relacionados con En base a las hiptesis planteadas, la forma del premaxilar podra aumentar
el ajuste interno del premaxilar en interaccin con otras estructuras del aparato el xito de captura en determinadas situaciones. La robustez de las mandbulas

79 80
 Captulo III Diseccionando la forma Captulo III Diseccionando la forma

potenciara la manipulacin de organismos bentnicos. Una boca pequea po- forma sugiere que el premaxilar contina adaptndose en relacin a un nuevo
dra representar una mejora en la depredacin de organismos ssiles, mientras comportamiento alimentario, el de manipulacin. Este nuevo comportamiento
un aumento del rea de captura podra ser ventajoso para las especies suctoras requerir que las mandbulas cambien para aumentar la resistencia frente a las
o engullidoras. fuerzas de compresin generadas en la boca. Todas las especies parecen desa-
En cuanto a la denticin, los peces pueden utilizar sus dientes como herra- rrollar la misma respuesta frente a esta presin selectiva: incrementar el rosor
mientas para la realizacin de mltiples tareas relacionadas con la captura y el de las mandbulas.
procesamiento de las presas, como por ejemplo: arrancar, triturar, agarrar, cor- Por el contrario, la denticin representaran un rasgo novedoso que ha ex-
tar, cribar, hacer palanca, morder, raspar o cavar. La variabilidad de funciones perimentando un gran cambio morfolgico durante la evolucin de la familia
biolgicas que puede desempear el diente complica la determinacin de su Sparidae, y que seguramente ha sido un caracter importante durante su radiacin
caracter adaptativo. adaptativa. En este caso, las especies han diversicado su denticin para depre-
Liem (1980) agrup los modos de alimentacin en tres grandes categoras: dar sobre diferentes tipos de presas, reduciendo as el solapamiento del nicho
alimentacin por succin, alimentacin por engullicin y manipulacin. (niche overlap). La diversidad de fuerzas selectivas que pudieron tomar parte
en la especializacin de la denticin complica el reconocimiento del caracter
En la alimentacin por succin, los dientes no interactan con las presas de
adaptativo del diente.
modo que no intervienen en la captura del alimento. Esta prdida del papel bio-
lgico de la denticin puede conducir a la reduccin del tamao y nmero de los Las mandbulas de los espridos ilustran las tendencias evolutivas en la zona
dientes, o incluso, a su prdida. marino-costera de mares templados. El patrn general consiste en un aumento
de la capacidad de manipulacin que supone un aumento de la habilidad de
Cuando el depredador se alimenta engullendo, los dientes pueden intervenir
depredar una gran variedad de presas bentnicas (Gosline, 1987). Sin embargo,
en la captura, apresando o sujetando a las presas, y en el procesado, raspando la
un anlisis morfomtrico demuestra que la misma unidad funcional, el aparato
pared del cuerpo para facilitar la actuacin de los jugos gstricos. En este caso,
trco, puede dividirse en subunidades que evolucionan por distintos caminos.
los dientes pueden entrar en interaccin con las presas, aunque el nmero de
tareas que desarrollan posiblemente sea reducido.
En la manipulacin de las presas, la denticin juega un papel muy impor-
tante en el proceso de depredacin. Los dientes pueden llevar a cabo una gran
variedad de funciones biolgicas tiles para capturar una gran diversidad de
organismos bentnicos.
PATRONES EVOLUTIVOS
El premaxilar y la denticin representan un caso de evolucin en mosaico.
El premaxilar de los peces seos ha cambido considerablemente durante unos
400 millones de aos (Shaeffer y Rosen, 1961), a lo largo de la formacin de
una boca protusible. Sin embargo, todas las especies analizadas presentan el
mismo tipo de premaxilar (donde los procesos ascendente y articular estn uni-
dos formando una misma rama). A pesar de esta estabilidad, un anlisis de la

81 82


Muerte de Arqumedes. Ilustracin sobre una pintura de E. Vimont, en Beacon Lights

of History, vol. III, de John Lord (1902).
 Captulo IV Conclusiones

Ante la imposibilidad de diseccionar la forma de la estructutra, Gould y Vrba

(1982) se vieron forzados a formular una denicin de adaptacin muy restriti-
va. Si adoptamos su terminologa, prcticamente cualquier rasgo es clasicado
como una exaptacin. La posibilidad de diseccionar la forma nos permite ex-
traer la porcin de la estructura moldeada por determinadas fuerzas selectivas.
En consecuencia, no es necesario que la pieza haya evolucionado bajo un nico
regimen selectivo (es decir, que cumpla el criterio del origen histrico) para ser
clasicada como una adaptacin.
Consideremos el ejemplo terico ilustrado en la gura IV-1. En la parte supe-
rior de la gura se ha representado la secuencia evolutiva de un rasgo que cum-
ple los criterios requeridos por Gould y Vrba (1982) para ser clasicado como
una adaptacin. Un fenotipo (rectangulo blanco) util para realizar la funcin
biolgica f1 es seleccionado desde t0 hasta la actualidad por la fuerza selecitiva
s1. El rasgo ha sido moldeado por una nica fuerza selectiva, y en la actualidad,
sigue desempeando el papel biolgico para el que fue seleccionado.
En la parte inferior de la gura IV-1 se ha representado la secuencia evolutiva
de un rasgo que ha sido moldeado por tres fuerzas selectivas: s1, s y s2. En t1,
un fenotipo (rectangulo blanco) fue seleccionado por s1 para lllevar a cabo la
funcin f1. En t2, una segunda fuerza selectiva (s) actu indirectamente sobre
el rasgo, por ejemplo, a travs de su accin sobre una estructura asociada (til
para desempear la funcin f). La porcin moldeada por s (porcin gris) es un
spandrel o subproducto, es decir, un cambio que se produce como consecuen-
cia de la accin de la seleccin natural en otra estructura. En t3, el rasgo es til
para desempear la funcin f2, sin ser moldeado previamente, a la vez que deja
de realizar su funcin original f1. En la actualidad, el rasgo ha sido moldeado
por la fuerza selectiva s2 (porcin rayada) para mejorar la funcin biolgica f2.
De acuerdo con Gould y Vrba (1982) el rasgo de la gura 1b es una mezcla
de adaptacin primaria, exaptacin y adaptacin secundaria. Segn los autores,
no es correcto clasicar este rasgo como una adaptacin porque, en la actua-
lidad, su papel biolgico f2 no explica su forma. Para explicar la forma del
rasgo, necesitamos conocer su historia evolutiva e identicar las fuerzas que lo
moldearon. Contrariamente, si se sigue la denicin no-histrica de adaptacin
(Bock 1980; Fisher 1985; Reeve and Sherman 1993), el rasgo de la gura IV-1b

86
 Captulo IV Conclusiones
es una adaptacin porque en la ac-
tualidad es til para el organismo,
independientemente de la trayec-
toria evolutiva que dio lugar a su
conguracin.
Por ejemplo, para explicar por
qu el premaxilar de los espridos
tiene forma de L ser necesario
conocer el pasado evolutivo del
Figura IV-1. Esquema de secuencias evolutivas de
grupo, para saber cual ha sido su un rasgo. En las echas horizontales, el input
transformacin e investigar que superior representa la seleccin de un cambio que
favorece la funcin de la estructura (f); el input
fuerzas han podido guiar su evolu- inferior representa un cambio inducido por otra es-
cin (Rosen, 1982). trucutura; el output representa la prdida de una
funcin. La echa vertical representa la accin de
Por otra parte, no toda la varia- la seleccin naturral. La porcin blanca est mol-
cin morfolgica de las mandbu- deada por la fuerza s1, la porcin rayada, por la
fuerza s2 y la porcin gris, a la fuerza s.
las corresponde a cambios adapta-
tivos en respuesta al tipo de dieta.
Las mandbulas son parte integrante de un conjunto de estructuras que actan
coordinadamente para llevar a cabo la captura. La forma de las piezas, adems
de adaptarse a las demandas funcionales de las presas, tambin debe ser adecua-
da para encajar en un determinado espacio ceflico y para articularse con otras
estructuras del aparato trco. Una caracterstica morfolgica que podra estar
relacionada con el ajuste interno del premaxilar es el ngulo oblicuo que forman
las apsis (ascendente y descendente) de Oblada melanura y Boops boops. La
ventaja de una boca oblicua posiblemente no es debido a que esta disposicin
suponga una mejora en el mecanismo de captura del alimento, sino que sea una
consecuencia de la reduccin en la longitud del morro, lo cual permite ver presas
de pequeo tamao situadas justo en frente (W. A. Starck, citado en Hobson,
1991).
Ciertamente, el regimen selectivo actual no explica el 100 % de la forma de
la estructura. En la presente tesis se porpone diseccionar la variabilidad mor-
folgica de la pieza para extraer el porcentaje de la forma correlacionado con
la fuerzas selectivas actuales, y clasicar como adaptacin esta porcin de la
87
Captulo IV Conclusiones
estructura.
Para diseccionar la forma se deben contruir dos matrices: 1) una matriz re-
puesta formada por los descriptores morfolgicos, y 2) una matriz explicativa
formada por las variables ambientales y logenticas. El anlisis de la forma
mediante los mtodos de morfometra geomtrica (Kuhl and Giardina 1982;
Rohlf 1990; Bookstein 1991; Rohlf and Marcus 1993), nos permitir visualizar
los cambios morfolgicos asociados a un determinado rgimen selectivo, faci-
litando la interpretacin de los resultados (Monti et al. 2001). Para construir la
matriz explicativa ser necesario conocer el papel biolgico del rasgo, a n de
seleccionar las fuerzas selectivas que han podido inuir sobre su forma (Bock
and Wahlert 1965). La incorporacin de variables lgenticas nos permitir
corregir el efecto logentico, es decir, el parecido entre dos especies debido a
que descienden de un ancestro comn (Martins and Hansen 1996; Diniz-Filho
et al. 1998; Rohlf 2001).
A continuacin, se lleva a cabo un anlisis de correlacin multiple (anlisis de
redundancias, RDA) para fracionar la varianza de la forma. Mediante este anli-
sis se puede estudiar el porcentaje de la variabilidad morfolgica explicado por
un determinado rgimen selectivo, una vez eliminada la variabilidad explicada
por la logenia (es decir, considerando dichas variables como covariables). Al-
ternando el papel de las variables como explicativa o covariable, es posible
conocer la inuencia de cada una sobre la forma de la estructura (ter Braak and
Smilauer 1998; Legendre and Legendre 1998).
Mediante este anlisis, podemos diseccionar la forma en cuatro fracciones:
1) cambios de forma no explicados por el modelo, 2) cambios de forma expli-
cados slo por la logenia (independientes del ambiente), 3) cambios de forma
explicados slo por el ambiente (independientes de la logenia) y 4) cambios de
forma explicados conjuntamente por la logenia y el ambiente.
La primera fraccin contiene cambios morfolgicos debidos al desarrollo,
cambios que no afectan a la funcin biolgica del rasgo y cambios debidos a
fuerzas selectivas no contempladas en el modelo. La segunda fraccin contiene
la similitud morfolgica debida al ancestro comn. La tercera fraccin contiene
los cambios morfolgicos moldeados por fuerzas selectivas actuales (fraccin
sugerida como adaptacin). La cuarta fraccin contiene los cambios debidos a la
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 Captulo IV Conclusiones Captulo IV Conclusiones

accin conjunta de la logenia y el ambiente, de modo que no es posible evaluar entre una matriz de variables morfolgicas y una matriz de variables explicati-
el efecto de cada una de las componentes por separado. vas, utilizando la matriz de relaciones logenticas como covariables, a n de
El anlisis correlativo no es suciente para demostrar la existencia de adap- eliminar el efecto de la logenia.
taciones (Martins, 2000). Tambin ser necesario saber la relacin causa-efecto 3) Esta alternativa reduce la terminologa necesaria para describir la evolu-
entre los patrones morfolgico y ecolgico. Sin embargo, bajo el enfoque desa- cin orgnica. Una exaptacin puede ser posteriormente moldeada para llevar
rrollado en esta tesis, un analisis correlativo representa una potente herramienta a cabo su nuevo papel biolgico. En este caso, ya no es necesario referirse a la
en el estudio de la forma, ya que permite formular hiptesis causa-efecto entre estructura como una exaptacin si slo se hace referencia a este ltimo cambio.
la forma y la ecologa de los organismos y analizar la inuencia conjuntamente Es decir, no es necesario que una estructura cumpla el criterio del origen his-
de diferentes fuerzas evolutivas. trico para ser clasicada como una adaptacin. De este modo, una estructura
En 1966 George Williams revis y claric las ideas existentes en torno al tr- que no fue originada para el papel biolgico actual (una exaptacin), puede ser
mino adaptacin. Segn apunta de Queiroz (1998), como perspectiva de futuro clasicada como una adaptacin tanto bajo el criterio del uso actual como bajo
en este campo, Williams marc los siguientes objetivos: el criterio histrico, reduciendo la controversia actual sobre el concepto de adap-
tacin. Adoptando este enfoque, no sern necesarios los trminos adaptacin
I suspect that progress in teleonomy [the study of adaptations] will soon
primaria y adaptacin secundaria descritos por Gould y Vrba (1982).
demand a standardization of criteria for demostrating adaptation, and a formal
terminology for its description (Willians, 1966, p. 260). 4) El mtodo correlativo no es suciente para demostrar una adaptacin. Para
ello, ser necesario demostrar la relacin causa-efecto del patrn ecomorfolgi-
Sin embargo, estos objetivos an no han sido alcanzados.
co encontrado. Sin embargo, la metodologa propuesta representa el primer paso
Bajo la perspectiva propuesta, se consigue una unicacin del concepto de en el estudio de las adaptaciones.
adaptacin a la vez que se simplica la terminologa empleada para describir la
5) En denitiva, se propone una metodologa que permite estudiar las adap-
evolucin de los rasgos. Adems se ofrece una denicin de adaptacin testable
taciones bajo el enfoque pluralista defendido por Darwin, y posteriormente por
y una metodologa vlida para su anlisis. Por todo ello, este trabajo representa
Gould y colaboradores, donde no se atribuye a priori mayor o menor impor-
un avance signicativo en el estudio de las adaptaciones.
tancia a determinadas fuerzas evolutivas, sino que se explora conjuntamente la
Se concluye que: inuencia de las diferentes fuerzas sobre la forma.
1) Recientes avances en el mtodo comparativo, que permiten incorporar la
informacin logentica en modelos lineales, bien conocidos y desarrollados,
en combinacin con las tcnicas de morfometra geomtrica, permiten estudiar
el efecto independiente de determinadas fuerzas selectivas sobre la forma, cum-
pliendo la prediccin de Bock y von Walhert (1965).
2) La posibilidad de fraccionar la forma abre una nueva puerta en el estudio
de las adaptaciones. No se puede explicar el 100 % de la variabilidad de una
estructura si slo se conocen las fuerzas selectivas actuales, pero sin embargo, se
puede analizar el porcentaje de la forma explicado por dichas fuerzas. Para ello
se propone llevar a cabo un anlisis multivariante para estudiar la correlacin
89 90


El pecado original, por Michelangelo (1512) (Capilla Sistina, Vaticano, Roma).

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No importa que te amen o te critiquen, te respeten, te honren
o te difamen, que te coronen o te cruciquen; porque la mayor
bendicin que hay en la existencia es ser t mismo
Osho