D. Ji:'Zande; A.J Bermudez y E.
7::Mallinson
PRINCIPIOS
DEPREVENCiN
DE ENFERMEDADES:
DIAGNSTICOy CONTROL
INTRODUCCiN
Este captulo proporciona al lector los principios bsicos de
la sanidad y la prevencin, y el control de las enfermeda-
des aviares. Trnnbin introduce al estudiante a las tcnicas
bsicas de necropsia y aporta datos acerca de insecticidas
y desinfectantes.Para informacin acercade tcnicasdiagns-
ticas y medidas de control especficas, se refiere al lector a
los captulos respectivos de este texto que tratan las enfer-
medades especficas, y a Whiteman y Bickford (49).
Este captulo no abarcartodos los mtodosde control de
enfermedadeso todos los tipos de aves,sino que slo intentar
delinear e ilustrar algunos conceptos fundamentales. Cada
empresa avcola es diferente; por tanto, deben aplicarse los
conceptosbsicos de acuerdo con las condicionese instalacio-
nes existentes en cada caso en particular. Para conservarse
actualizado en el flu.io de informacin e investigaciones,sere-
quiere de una revisin constante de la bibliografia actual y
de las recomendacionesaplicablesa enfermedadesespecficas,
empresasespecalesy diversas zonas geogrficas.Avian Di-
seases.Avian Pathology. Poultry Science.Journal o/ Applied
Poultry Research y Worlds Poultry ScienceJournal, son ex-
celentesfuentes de infolmacin recente. Hay varias publica-
ciones y revistas que destacan algn tema especfico de la
avicultura, por ejemplo, Poultry lnternational, lnternational
Hatchery Practice, Poultry Digest. Broiler lndustry, Egg ln-
dustry, Turkey World y otras, incluyendo publicaciones en
varios idiomas. Otras fuentesde informacin lo constituyen los
libros estndarde texto acercade produccin, crianza y nutri-
cin de pollos y pavos. Un buen manual prctico referentea la
produccin comercal de aves es el de Nol1h y Bell (32).
RELACiN HUSPED-PARSITO
Una enfermedadse producecuandose deterioranlas fun-
ciones normalesdel cuerpo y el grado de este deterioro
~
determina la intensidad de la enfermedad. Puede presentarse
por deficiencia de un nutriente vital o por ingestin de una
sustancia txica; o bien por lesin o estrs fisico insoporta-
ble para el ave o como consecuencia de una accin daina
por patgenos infecciosos o parasitarios.
Ciertas deficiencias nutricionales son temporales y
reversibles cuando seproporciona el nutriente en cantidades
adecuadas;otras son irreversibles. Las enfermedades debi-
das a estrs dependen de su gravedad y duracin. Las
lesiones tales como un despicado exagerado tienden a per-
sistir por largo tiempo y tal vez seanpermanentes. Aquellas
enfermedades ocasionadas por patgenos infecciosos o pa-
rasitarios a menudo son complejas y dependen de las carac-
tersticas tanto del husped como del parsito.
El que una enfermedad resulte por parasitismo depende
de la cantidad, tipo y virulencia del parsito; va de entrada
al cuerpo y estado de defensas y capacidades del husped,
las cuales estn supeditadas en parte de sus encuentros
anteriores con las enfermedades (por ejemplo, infeccin de
la bolsa de Fabricio o IBF), estado nutricional, capacidad
gentica para organizar mecanismos de resistencia; estrs
del ambiente; equjpo y momento de las contramedidas
utilizadas (tarmacos, cambios de ambiente).
Algunos microorganismos virulentos sobrepasan de
manera rpida la resistencia de los huspedesan ms sanos.
Las cepas o tipos menos virulentos ocasionan enfermedad
de moderada a grave, pero la mayora de las aves responde
y vuelve a su estado de salud. Mientras que otras cepas o
tipos no causan una reaccin notable y el husped muestra
pocos o ningn signo de enfermedad, ciertos patgenos
infecciosos tal vez no provoquen efectos notables por s
mismos, pero predisponen al husped a infecciones ms
serias por otros grmenes. Aunque no se incluyen como
patgenos a ciertos microorganismos, pues por lo general
se les localiza en individuos considerados "normales", se
debe reconocer que tambin los denominados microorga-
nismos no patgenos o poco patgenos pueden producir
serias prdidas cuando existen las circunstancias favorables.
Los estrs fisicos graves como corrientes fras, sobrecalen-
tamiento, falta de agua, inanicin e infeccin por otras
2 Erfermedades de las aves
enfermedades concomitantes pueden reducir la resistencia
del husped y precipitarse as una enfermedad detectable
(por ejemplo, micoplasmosis clnica despus de bronquitis
infecciosa o salmonelosis clnica en pollos privados de agua
o sometidos a corrientes de aire fro).
La coccidiosis es un buen ejemplo de la relacin entre
cantidad de microorganismos invasores e intensidad de la
infeccin resultante, ya que la morbilidad y mortalidad de
las especies de husped por lo general son proporcionales
al nmero de oocistos de coccidia ingeridos. Existe una
situacin similar en otras enfermedades infecciosas. Una in-
feccin leve por nematodos tal vez no sea seria, pero si es
una infeccin intensa puede ser muy daina. El ttulo de una
vacuna de virus vivo puede ser tan bajo que no exista
infeccin inmunizante despusde administrarla; una buena
razn para retirar las aves moribundas o muertas de una
parvada es para reducir la cantidad de microorganismos
accesibles al resto de las aves. El lavado y la desinfeccin
amplios de una nave, tal vez no la esterilicen, pero pueden
reducir a tan bajo nivel la cantidad de microorganismos
infecciosos que no puedan provocar enfermedad.
El avicultor puede controlar la probabilidad de que
se infecte una parvada, as como intensidad y resolucin de
una infeccin, si se siguen prcticas slidas de prevencin evolucin resultante de los sistemas de manejo ha modifi-
de enfermedad antes y despus de llegar nuevas parvada..,;
asegurarsede que tengan alimento yagua adecuados,bien
ubicadosy de buena calidad; aplicacin de vacunasy medica-
ciones a tiempo y proporcionar un ambiente menosestresante.
Influencias de las prcticas modernas
Los especialistas en enfermedades aviares deben actualizar
de modo continuo sus conocimientos acerca de la naturaleza
y el control de enfermedades especficas. Mientras tanto, las
personas responsables de la produccin de carne, aves,
huevos para mesa e incubables, pollos, ingredientes para
alimento y alimentos mezclados deben practicar las tcnicas
y los principios de manejo bsicos que evitarn las enfer-
medades. Tambin, deben proporcionar las instalaciones
fisicas y de cuarentena necesariaspara el control y la elimi-
nacin de enfermedades que entran en ocasiones, de tal
manera que no se conviertan en un problema constante. Las
prdidas econmicas, a veces relativamente ocultas, que se
deben a enfermedadespueden significar la diferencia entre el
xito o el fracaso en una empresaavcola. Puedentener xito
cuandoel mercadoesfavorableaquienesno cumplenlosprincipios
bsicosde prevencin de enfermedades,pero no seguirnsien-
do competitivos cuando sea muy pequeo el margen de
ganancias.Una nueva empresa moderna con varios edificios
buenos y equipo que ahorra mano de obra, pero construida
y operada sin considerar los principios fundamentales del
control y la erradicacin de enfermedades, puedefuncionar
libre de enfermedadesdurante varios aos. Con demasiada
frecuencia tiene acceso una enfermedad problemtica y de
ah sc convierte en una carga constante y costosa debido al
valor extremo de despoblacin requerida para erradicarla.
Las aves pueden conservarse libres de gran parte de las
enfermedades nocivas de manera prctica y con mnimo
esfuerzo, cuando el diseo y la construccin de nuevas
granjas y edificios, y la programacin de produccin tienen
el objetivo de excluir o erradicar las enfermedades en cuanto
(Capitulo 1)
se presenten. El avicultor que observa prcticas de manejo
fundamentales para prevenir brotes de enfermedades, tiene
poca necesidad de conocer con detalle las diferentes enter-
medades infecciosas que afectan a las aves.
Las instalaciones no requieren ser nuevas para ser
adecuadas.A menudo se pueden expandir granjas viejas y
reprogramarse la produccin, as como redisear antiguas
construcciones, incubadoras y molinos de alimento para
favorecer la exclusin, erradicacin o control de las enter-
medades. La aplicacin estricta de tcnicas de manejo pre-
ventivas de enfermedades les permite a los productores
conservar pollos libres de patgenos especficos en granjas
de diseo y construccin estndar (15).
Contina la tendencia en todas las industrias de agri-
cultura hacia unidades ms grandes, menos granjeros y
empresas en sociedad mercantil. Las industrias del pollo
y del pavo son lderes en esta tendencia, pues ponen nfasis
en la eficiencia de operacin y disminuyen los costos de
produccin. La supervivencia en la industria ha dependido
de la constante adopcin de prcticas ms novedosas y
eficaces. A veces, se olvida que ia eficacia en la prevencin
de enfermedades es tan importante como en la limpieza,
alimentacin, manejo del ave y procesado del huevo. La
cado el ntasis en las prcticas de control de enfermedades
y lo seguir haciendo; por ejemplo, el cambio de alojar
parvadas de ponedoras de piso hacia jaulas, alter el enfo-
que para el control de los parsitos y las enfermedades
intestinales y destac el control del canibalismo, reduciendo
la intensidad de la luz y la remocin quirrgica de los picos
agudos (despicado).
Se presentan nuevos problemas en la formulacin de
alimentos ya que ciertas vitaminas y minerales, que por lo
comn se encontraban en la cama, ya no resultan accesibles
para las aves enjauladas. Las naves sin ventanas, aisladas y
con control de luz y temperatura, reducen el estrsambiental
de los extremos del clima. Los pollos en tales naves, nece-
sitan menos alimento en clima fro que aqullos sin estas
proteccioncs, esto amerita nuevas consideraciones en la
formulacin de alimentos.
Las granjas en sociedad mercantil aceleran la tendencia
hacia la operacin y el control integrados de dos o ms
segmentos de la industria tales como fabricantes de alimen-
to, manejo de la parvada reproductora, operacin de la
incubadora, crianza de pollas, etapas de crecimiento de
pollos de engorda y pavos, produccin de ponedoras, pro-
cesamiento de huevo, sacrificio y procesado de pavos y
pollos de engorda y aun la distribucin al menudeo. La
integracin de la industria ha concentrado en pocas personas
la toma de decisiones acerca de las prcticas de control de
enfermedades para millones de aves, as como para las
diversas etapas en la cadena productiva de huevos y carne.
De estamanera, las prcticas de salud y las medidas urgentes
de cuarentena decididas por una o pocas personas pueden
aplicru"sede manera rpida y eficaz a gran cantidad de aves.
Debido a la integracin resulta econmicamente prctico
emplear a mdicos veterinarios de tiempo completo y res-
ponsabilizar de manera directa a patlogos aviares del con-
trol de enfermedades. En ocasiones y antes de precisar
alguna accin, la consideracin acerca de las enfermedades
se reduce a simples costos, porque las prdidas econmicas

por una enfermedad y los costospara tratarla se sopesan
contra los costos de erradicacin y conservacin de la salud.
Donde las prcticas de manejo e industriales estableci-
das permitan o contribuyan a dispersar y propagar algunos
patgenos infecciosos,con frecuenciasehacenintentospor
exponer de manera deliberada a la parvada a la enfermedad
en un momento oportuno. Esta prctica tiene xito para
varias enfermedades virales y origina el uso extendido
de vacunas preparadas de manera especial. Tiene mucho
menos xito para las infecciones bacterianasy es ms proba-
ble que perpete la enfermedad. La exposicin de parvadas
de pavos a cepas naturales atenuadas, alteradas o seleccio-
nadas por cultivos de pasterela, bordetela o estafilococos
proporciona resultados muy positivos (24). Excepto en en-
fermedades prevalentes y muy contagiosas para las cuales
existen vacunas efectivas, por lo general es ms redituable
conservar libre de enfermedad alaparvada, quecargarlacon
enfermedades de manera deliberada o por accidente, a con-
dicin de que los costos de erradicacin y conservacin del
estado libre no excedan a los costos resultantes de brotes de
enfermedades. Los avicultores con empresas en extremo
grandes, compactas, con aves de diferentes edades y de
postura, encuentran ms econmico exponer a las parvadas
de pollitas a ciertas bacterias endmicas en las instalaciones
donde se les colocar despus (Haemophi/us paraga//ina-
rum, Mycop/asma ga//isepticum), que intentar la despobla-
cin necesaria de adultos para erradicar las infecciones.
Ya no se puede considerar que la industria avicola cst
compuesta por negocios regionales limitados a ciertos esta-
dos o reas. Se caracteriza por empresas interestatalesy aun
multinacionales que mueven a diario productos entre regiones
y a varios mercados. Debido al alto costo de la reproduccin
cientfica de aves, los productores de todo el mundo depen-
den de unas cuantas organizaciones, cuya reproduccin y
lotes de produccin son muy eficaces. En el caso de los
pavos, la mayor parte de los hatos reproductores del mundo
se originan de una de tres ubicaciones en Amrica del Norte.
Para que tal sistema funcione de manera fcil y eficaz son
esenciales los envos diarios y amplios de huevos incuba-
bles, pollas, pollitos, pollas iniciadas y aves adultas a travs
de fronteras estatales y nacionales, y se requiere valorar de
nuevo los viejos conceptos de las regulaciones sanitarias.
Los patlogos aviares especializados han desarrollado li-
neamientos para medidas de control sanitario. En gran parte
de las zonas productoras de aves en el mundo, se encuentran
disponibles instalaciones y equipo para diagnstico, tanto
privadas como gubernamentales; existen tarmacos y vacu-
nas de alta calidad en lugares productores de aves comer-
ciales, excepto donde se restringe la importacin y uso de
stos mediante leyes gubernamentales. La reproduccin
de aves con base cientfica crea lneas de calidad uniforme
con alta resistencia a las enfermedades, para las cuales no
se dispone de farmacos y vacunas satisfactorios. La regla es
un alimento de buena calidad, no la excepcin.
Las enfermedades todava son una carga pesada para
todo tipo de empresaavcola;quienesdecidenel manejoen
las granjas (encargados, propietario, supervisor deparvada,
gerentes, inversionista) pueden reducir estas prdidas me-
diante el control de las enfermedades. Deben estar conscien-
tes de las responsabilidades y recibir continuos estmulos
para desarrollar una filosofia de prevencin de enfermedades
Principios de prevencin de enfermedades: . 3
a travs del manejo, y concentrarse en las venta.iasamorti-
zadas a largo plazo y no slo en los ahorros a corto plazo.
Los principios cardinales para el control y la preven-
cin de enfermedades son iguales para quienes tienen aves
por pasatiempo, el criador de aves de ornato y el granjero
de aves de cacera, as como para la empresa con varios
millones de pavos, pollos de engorda o ponedoras. Las
parvadas de traspatio sin ningn control de enfermedades
pueden perpetuar alguna enfermedad, que constituya una
amenazapara la gran industria productiva;adems,como
no se vacuna a gran parte de tales parvadas, pueden ser
susceptiblesa enfermedadescontra las cualesestnprotegidas
las grandes parvadascomerciales. El riesgo ms grande para
los productores comerciales, que ocasionan los criadores
de aves de ornato y parvadas de traspatio, es posiblemente
la perpetuacin de aquellas enfermedades ya erradicadas
en la industria. As, un principio slido de prevencin de
enfermedades consiste en que ningn empleado o unidad
comercial tengan contacto con aves, mascotas o aves de
pasatiempo en su domicilio o cualquier otro lugar.
Muchos productores intentan ahorrar dinero a travs
de la sustitucin con ingredientes alimenticios ms baratos
o instalaciones y equipo sin probar, o fracasan en conservar
la operacin del equipo de acuerdo con las recomendaciones
del fabricante. Esto conduce a menudo a crecimiento o
rendimiento deficientes como adultos, lo cual se atribuye de
manera errnea a una enfermedad misteriosa irreal. Al
considerar la inversin de capital y los costos mnimos
diarios de mantenimiento de una parvada de pollitos, el
objetivo primario de la crianza debe ser el mximo desem-
peo (crecimiento, produccin de huevo).
Con un mejor control de las enfermedades de cualquier
tipo, un factor de manejo muy importante para obtener un
mximo desempeo es proporcionar a las aves bienestar
ptimo en las instalaciones; esto no slo se consigue con
naves sin ventanas, aisladas, y con control de luz y tempe-
ratura. Tambin afectan de manera adversa al rendimiento
factores como hacinamiento, despicado deficiente, tempe-
raturas indeseables y corrientes de aire inadecuadas en
ponedoras que no puedan moverse a un lugar ms confor-
table. La orientacin propicia de comederos, bebederos y
luz promueve un buen rendimiento; los cambios ligeros y en
apariencia insignificantes de los sistemas probados pueden
tener un efecto adverso de manera notable en el rendimiento
de las parvadas de pollitos, tanto enjaulados como en piso,
y en otras aves comerciales. A menudo, se puede rastrear un
ba.iorendimiento de los adultos hasta en hechos perjudicia-
les que sucedieron durante la poca de crianza.
El pollo de engorda se selecciona para crecer grande y
rpido; pero a las parvadas de reproductoras se les debe
limitar su consumo de alimento con el fin de evitar la
obesidad y el deficiente rendimiento. Debe controlarse con
cuidado esta restriccin alimenticia para no permitir que las
aves agresivas traten de conseguir ms del alimento dispo-
nible. Se utilizan mucho dos sistemas: restriccin diaria y
alimentacin cada dos das. El primero, requiere equipo
de alimentacin o procedimientos especiales para asegurar-
se de que el alimento se pone de manera simultnea a toda
la parvada, de tal manera que todas las aves empiecen a
comer al mismo tiempo. En el segundo sistema, se da
almento en mayor cantidad en das alternados, lo cual
4 Enfermedades de las aves
permite que las aves retrasadas obtengan su racin aun
cuando tengan que esperar su turno. En cualquier sistema
se deben tomar precauciones especiales al formular los
alimentos con el fin de proporcionar de manera apropiada
los coccidiostatos y nutrientes esenciales en la menor can-
tidad consumida.
Las aves comerciales y de cacera son muy canibals-
ticas en cualquier circunstancia. En gran parte de los siste-
mas modernos el despicado es una necesidad real y se han
diseado mquinas especiales para tal propsito. El despi-
cado se efecta en aves de varias edades dependiendo del
sistema de crianza empleado. La luz muy tenue empleada
en las naves hermticas a la luz evitan o reducen en mucho
el canibalismo, pero los pollitos criados con luz natural o
brillante a menudo tienen cortados sus picos de manera
ligera al da de nacidos o pocos das despusde colocarlos en
la criadora. Este despicadotemprano no es suficiente para ser
permanente; por tanto, muchas veces se despica de nuevo a
tales parvadas de reproductoras o ponedoras comerciales,
antes de la madurez. Algunos mtodos y edades de despi-
cado temprano pueden proteger del canibalismo a los polli-
tos durante toda su vida, si resultan favorables otros factores
del manejo (por ejemplo, la intensidad de la luz).
Bioseguridad
La bioseguridad es la proteccin contra enfermedades in-
fecciosas, parsitos e insectos nocivos transmisibles; es un
trmino que engloba a todas las medidas que se puedan o
deban tomar para evitar la entrada o supervivencia de virus,
bacterias, hongos, protozoarios, parsitos, insectos, roedo-
res y aves silvestres, que infecten o pongan en riesgo el
bienestar de la parvada.
El lector debe consultar una serie de ocho videocintas
ilustrativas de las medidas de bioseguridad y los variados
riesgos para la salud de las aves que previene la bioseguri-
dad. Estas videocintas las produjeron el United States De-
partment of Agriculture (USDA) y los servicios veterinarios
del Animal Plant Health Inspection Service (APHIS). Para
mayor informacin pregunte en la oficina estatal de APHIS
en EUA. Estas cintas filmadas de manera profesional tam-
bin se encuentran disponibles en oficinas estatalesy en las
principales asociaciones comerciales de la industria avcola.
Proporcionan capacitacin grfica en bioseguridad para los
traba.iadoresy propietarios de todo tipo de pollo de engorda,
ponedoras, pavos, aves de cacera, granjas reproductoras,
incubadoras, fabricas de alimentos, transportacin y merca-
do de aves vivas.
Lineamientos de bioseguridad
A menudo se pueden conseguir lineamientos especficos
para prevenir enfermedades, dirigidos hacia diferentes
sectores de la industria (transportistas, trabajadores, pro-
pietarios de granjas, equipos de captura y otros), por me-
dio de especialistas en extensin universitaria; un ejemplo
informativo de tales normas producidas de manera conjunta,
es un folleto de 14 pginas denominado Biosecurity for
Poultry, publicado por el Mid-Atlantic States Cooperati-
ve Extension Poultry Health and Management Unit, y que
est disponible en la University of Maryland Extension
,\,prvirp
(Captulo 1,
FUENTES DE INFECCiN,
y MEDIDAS DE PROTECCION
CONTRA STAS
Las infeccionesse introducen a una parvada de varias
maneras.Paracomprenderlas diversasprcticaspreventi-
vas recomendadas es importanterevisar antes,de manera
breve,lasfuentesy vasde infeccin.
Humanos
Constituyen una de las causas potenciales ms grandes de
enfermedad por su movilidad, trabajos, curiosidad, ignoran-
cia, inditerencia, taita de cuidado o atencin total en el
margen de ganancia actual. Pocas veces se debe esto a que
se infectan y dispersan el patgeno causal, sino ms bien
porque transportan enfermedadesinfecciosas, utilizan equipo
contaminadoo manejan sus parvadasde tal modo que
resulta inevitable la diseminacin de enfermedades.
Con mayor trecuencia, se sospecha que el calzado es
el medio de transporte de la enfermedad, pero adems las
manos pueden contaminarse con exudados cuando se exa-
minan lesiones o flujos. Tambin es probable que la vesti-
menta se contamine con polvo, plumas y excremento. Se ha
descubierto que por ]0 menos un patgeno aviar (virus de
la enfermedad de Newcastle), sobrevive por varios da.
en la mucosa de las vas respiratorias humanas y se le ha
aislado del esputo (47).
Vecinos
Una fuente comn de infeccin es aquel brote de enferme-
dad en una granja vecina. Las visitas entre productores para
la inspeccin de enfermedades es un modo comn de dise-
minarlas. Si alguna parvada cercana est afectada por cierta
enfermedad nueva muy interesante, disctase por telfono.
Es mejor evitar que los vecinos hagan visitas cuando se
encuentra en progreso la enfermedad y abstenersepor todos
los medios de acudir a otra granja.
Cuadrilla de trabajadores
Muchos procedimientos en las granjas avcolas requieren
del uso espordico de alguna cuadrilla de varios traba-
jadores y entre stas se encuentran muestreo de sangre,
despicado, vacunacin, inseminacin, sexado, pesadoy mo-
vilizacin de aves de un sitio a otro. Muchas veces, al
productor o gerente de una granja se le dificulta reunir una
cuadrilla que est disponible y tenga conocimientos del
manejo de aves; por tanto, se contratan algunas que propor-
cionan servicio a varias granjas. Tales cuadrillas via.ian por
la comunidad avcola manejando varias parvadas y se les
debe considerar como una fuente potencial de infeccin. Por
eso, deben tomarse estrictas precauciones para salvaguardar
la salud de cada parvada con la que trabajen.
Visitantes
Se conoce de brotes de enfermedad despus de la visita de
personas poco cuidadosas. Si los visitantes no entran a las
instalaciones, no pueden acarrear enfermedades.
El origen de una nueva enfermedad temida, a menudo
e" rle"concert"nte r"rl" ve7 "on m"" freC'.llente"..1 C'om..rC';o

y los via.iespor el mundo. Es frecuente que en el mismo dia
alguna persona abandone una granja en la maana y luego
visite en el mismo da otra granja o negocio en otra parte del
pas u otro continente. Ciertos patgenos causales de enfer-
medad pueden sobrevivir con facilidad durante este lapso.
Todos los viajeros deben estar conscientes de esto y a su
regreso evitar introducir enfermedades en sus propias par-
vadas o en las instalaciones de clientes, competidores, ami-
gos u otros productores. No en todos los pases y reas
avcolas se consiguen vestimenta y zapatos protectores con
facilidad. Cuando se regresa de algn viaje, una buena
medida preventiva consiste en sanitizar los zapatos y lavar
todos los trajes utilizados en otras granjas.
Portadores recuperados
Las aves portadoras son aquellas que se han restablecido en
apariencia de una infeccin clnica, pero que todava retie-
nen al microorganismo infeccioso en alguna parte de su
cuerpo. Aunque en apariencia son sanas,el patgeno infec-
cioso contina multiplicndose en su cuerpo y eliminndose
hacia el ambiente. Al igual que las parvadas infectadas de
manera activa, pueden perpetuar una enfermedad en cierta
granja y constituir as un riesgo de enfermedad para otras
aves. Se sabe que varias de las enfermedades de presen-
tacin frecuente se transmiten mediante portadores. Las
aves portadoras pueden constituir una fuente potencial
de enfermedad a travs de las diversas prcticas citadas
adelante.
Mltiples edades
En una instalacin, las edadesmltiples constituyen un serio
potencial de enfermedades, tanto por las aves infectadas
como por los portadores sanos, en particular si estn rela-
cionadas muy de cerca aves de diversas edadespor prcticas
de manejo o proximidad. Los patgenos causales de enfer-
medades, infecciones crnicas o portadores sanos se trans-
miten por varios medios, incluyendo contacto directo, a
cada nueva parvada susceptible que llega a las instalaciones.
Pueden existir serias bajas en la produccin de parvadas de
ponedoras jvenes que se trasladan hacia instalaciones
de ponedoras, en donde permanecen aves portadoras de
brotes previos de enfermedad.
Pollas iniciadas
Con frecuencia, los criadores especializados en pollas las
cran cerca o casi al punto de postura en instalaciones
separada.'ipertenecientes al propietario de la granja de po-
nedoras. Por varias razones se ha establecido esta prctica
en la industria. Sin embargo, estas pollas pueden ser intro-
ductoras potenciales de alguna enfermedad a la granja de
ponedoras, en caso de que se hayan expuesto a enferme-
dades en su granja de origen y son portadoras sanas de
alguna enfermedad inexistente en la granja de ponedoras.
Otro riesgo es reunir a pollas maduras criadas en diferentes
zonas geogrficas, en una sola instalacin para ponedoras,
aun en instalaciones todo-dentro, todo-fuera. Las criadas en
cierta zona, pueden haber sido expuestas y haberse recupe-
rado de alguna enfermedad, y son portadoras de algn
patgeno que no se encuentra en la zona donde se criaron
las dems pollas.
Principios de prevencin de erifermedades. . 5
Ponedoras de pelecha forzada
A menudo se practica la pelecha forzada de ponedoras o
reproductoras (en particular en tiempo de escasezeconmi-
ca) para cubrir un mercado especial, una demanda urgente
de huevo o mejorar la calidad del cascarn de huevo que de-
clina o puesto que se considera redituable por el momento.
Una venta.iade conservar las gallinas con pelecha forzada,
en vez de criar pollas de reemplazo, es que las gallinas viejas
no padecernuna enfermedad que se desarrolla normalmen-
te durante la etapade crianza. Si a tales parvadas se les fuerza
a pelechary se lesconservaen la mismanave,existepoco
riesgo de desarrollar problemas por enfermedades. Por el
contrario, si un productor rene gallinas viejas de varias
granjas para pelecharlas y mezclarlas en una casetaal mismo
tiempo, corre un riesgo serio, pues cualquiera de los grupos
pelechados puede ser portador de alguna enfermedad a la
cual sean susceptibles las dems gallinas.
Aves de exhibicin
Las aves utilizadas para exposiciones pueden exponerse a
aves infectadas de manera activa o a portadoras asintomti-
cas de otros exhibidores y de las cuales pueden contraer la
enfermedad. Las aves infectadas por contacto tal vez no
desarrollen signos activos hasta que regresen hasta la gran-
ja del propietario, donde pueden convertirse en fuente de
una nueva infeccin. Los criadores de aves de ornato y
de caceria y jvenes con proyectos avcolas (4-H, Future
Farmers o/ America) deben reconocer los riesgos extremos
de volver a presentar aves ya exhibidas en espectculos o
exposiciones e introducir aves adultas o desarrolladas para
propsitos especialesde crianza. Una regla cardinal para las
aves de exhibicin, es que nunca deben retornar a la granja
del propietario. Si se han de exhibir las aves, deben elegirse
a las que puedan venderse despus de la exhibicin; si
regresan debern colocarlas en cuarentena por varias sema-
nas. En ciertas zonas, se debe vacunar a las aves de tipo
exhibicin contra ciertas enfermedades. Verifique con el
patlogo aviar de la zona o el laboratorio de diagnstico
veterinario.
A ves reproductoras
Las aves adultas consideradas en especial como deseables
para propsitos de reproduccin, tal vez sean portadoras
asintomticas y sirvan como fuente de infeccin en la granja
de reproductoras. Es mejor comprar tales aves como huevos
incubables o pollitos de un da y criarlos en una zona de
cuarentena alejada de la granja, hastatener alguna seguridad
razonable de que se encuentran libres de infeccin.
Aves mezcladas de diferentes especies
Alguna especiemuy resistente por naturaleza a cierta enfer-
medad, puede resultar portadora de esa enfermedad para
otras especies que sean muy susceptibles. En los pollitos
pueden presentarsealgunas muertes y debilitamiento a cau-
sa de enterohepatitis, pero en pavos las prdidas pueden ser
desastrosas.Por tanto, aun con el uso rutinario de farmacos
para prevenir la histomoniasis, nunca deben criarse jun-
tas las dos especies y no deben criarse pavos en pisos o
patios sucios donde se han tenido pollitos hace poco.
Asimismo, alguna infeccin micoplsmica silenciosa
(inaparente) se puedediseminar a pavos libres de micoplasma
6 . Enfermedadesde las aves
y originar casos de sinusitis e infeccin de sacos areos.
Otras enfermedades tal vez sean ms bien inocuas en algu-
nas especies de aves, pero resultan muy serias en otras.
Adems es recomendable conservar separadosa los pollitos
de engorda y a las pollitas ponedoras, pues la misma enfer-
medad puede representar diferente importancia econmica
en ambos.
Otras fuentes
rea de hospital
Las aves enfermas provenientes de otras reasy reunidas en
una zona de hospital, que regresan despusa sus respectivas
naves, no slo pueden llevar el trastorno original, sino una
o ms enfermedades contradas durante su estancia en el
hospital. Por tanto, no se recomiendan las reas de hospital
para la separacin rutinaria de aves enfermas, excepto como
un sitio de paso para el laboratorio de diagnstico o el
crematorio. Slo si se utilizaran para algn propsito espe-
cial (observacin, lesiones, canibalismo), deben arreglarse
de manera temporal y slo deben contener aves de una sola
rea o caseta.
Jaulas para desechos
Estas reas todava existen en ciertas granjas avcolas. A
menudo se retiran de la parvada las gallinas que no ponen
huevos y se venden para carne. Las gallinas no productoras
con buena salud, no representan algn riesgo de salud para
humanos o aves. Las aves desechadas en evidente mal
estado de salud, pueden o no estar afectadas con una enfer-
medad infecciosa. El avicultor debe sospechar lo peor y
destruir tales aves en vez de retenerlas para sacrificio.
Aves de traspatio y mascotas
Las aves que se conservan como mascotas o para propor-
cionar carne o huevos, pueden portar o transmitir enferme-
dadestanto como las parvadas comerciales. Un ave de corral
de naturaleza rara o interesante, como mascota, tambin les
puede contagiar enfermedades a las aves comerciales. El
riesgo para la empresa es demasiado grande como para
permitir tal pasatiempo en un empleado o un propietario. En
muchos estados de EUA se encuentra prohibida la pelea de
gallos, pero este juego parece trasladarse por todo el pais,
constituyendo as una va efectiva de transmisin de enfer-
medades. Algunos empleados pueden tener o manejar estas
aves y as introducir tal vez una enfermedad seria en la
empresa avcola donde laboran. Los trabajadores y propie-
tarios de granjas incubadoras deben ser en especial cautelo-
sos con el contacto con aves de ornato importadas o aves
acuticas migratorias, debido a qlie pueden ser portadoras
asintomticas de enfermedades muy virulentas para las aves
domsticas.
Mercado de aves vivas
Son construcciones, por lo general en las ciudades,donde se
tienen aves de todo tipo, edadesy estado de salud; permiten
cubrir la demanda de compradores de aves vivas, que desean
examinarlas vivas antes de sacrificarlas, o prefieren sacrifi-
carlas y preparar las en su domicilio (figura 1-1). Pocas
veces sedesalojan, limpian y desinfectan tales instalaciones,
y as son situaciones ideales para la transmisin y propaga-
(Captulo 1)
cin de enfermedades aviares. Adems, no puede desinfec-
tarse y limpiarse el equipo de lasjaulas despusde cada uso.
Tal equipo de transporte, que se utiliza en todas las zonas
de la industria avcola, donde se compran unas cuantas
aves de diferentes tipos o edades, resultan excelentes me-
dios para transmitir enfermedades. Los propietarios y ge-
rentes conscientes alejarn de sus granjas y oficinas, a todos
esos compradores y a su equipo. El comercio de aves vivas
se vincula de manera clara con la propagacin y la disemi-
nacin de influenza aviar y laringotraquetis.
Enfermedadestransmitidas por huevos
Estas enfermedades se transmiten de la madre infectada
hacia la descendencia recin incubada, por medio del huevo
frtil. Ciertos agentes de enfermedad se encuentran dentro
del huevo, ya que se integran a ste antes de que tenga
cascarn y membrana.~.Otros, se ubican en el cascarn o lo
penetran a travs de los poros naturales despusque sepone
el huevo.
El patgeno puede tener acceso al huevo como resul-
tado de infeccin del ovario y los folculos ovricos (trans-
misin transovrica), por contaminacin del vulo liberado
en la cavidad peritoneal o por contacto en el oviducto. Una
vez agregado al cascarn y a las membranas, el microorga-
nismo goza de un lugar protegido donde no se le destruye
con facilidad. De ah que despuspueda invadir el embrin
en desarrollo y se observen a menudo lesiones en tejidos y
rganos al nacer. Parece que la transmisin transovrica
slo se limita a unas cuantas enfermedades que afectan a las
aves y a gran parte de stas se les ha erradicado de Ia.~par-
vadas reproductoras.
Cuando se enfra el huevo recin puesto, de la tem-
peratura corporal a la temperatura del nido o del ambien-
te, existe una presin diferencial entre el interior del
huevo y la atmsfera. As, cualquier lquido en la superficie
del cascarn es llevado hacia adentro. Las bacterias mviles
se valen de esta presin diferencial para penetrar el casca-
rn. La contaminacin primaria de esta naturaleza es
por microorganismos entricos, en particular salmonelas y
coliformes, pero tambin pueden penetrar otros tipos de
bacterias y hongos. Para las medidas preventivas, vanse
Manejo de la parvada reproductora y Manejo del huevo
incubable.
Equipo
Por medio del equipo se pueden diseminar enfermedades y
parsitos. Por lo general, el equipo y los vehculos de
limpieza tienen acumulaciones de cama y heces, que pueden
representar un riesgo para otras granjas y naves a donde
pueden transportarlos por traspasos sucesivos. Deben lavar-
se con el fin de limpiarlos de cama y heces, antes de
utilizarlos en otra parte de la granja.
Muchas veces, se encuentran caros sobre los huevos
y pueden transportarse de granja a granja en la parte corru-
gada de los empaques para huevo que se llevan a las naves
avcolas. Los embala.ies y canastas de alambre no ofrecen
estos lugares para esconderse. Los residuos de huevos con-
taminados con Salmonella en las charolas para huevo, puede
ser un mtodo potencial de introducir enfermedades. El uso
 Principios de prevencin de enfermedades: . 7

Figura 1-1. Los mercados urbanos de aves vivas muy pocas veces se vacan y se desinfectan. Las enfermedades se propagan
con rapidez y se transmiten a las aves recin tradas para reemplazo. Los gerentes de produccin comercial intentan a veces
tratar con los mercados de aves vivas, por las ventajas proporcionadas por esta relacin. Estas ventajas a corto plazo son
extremadamente mnimas en comparacin con las grandes prddas que se presentan en caso de que se introduzcan agentes
infecciosos de elevada patogenicidad en la industria comercial. (University of Maryland.)

de charolas para huevo lavadas y desinfectadas, y la movi-
lizacin de charolas apiladas y huevos sobre bastidores y
retenes reducen el riesgo de transmisin de enfermedades
y parsitos entre granjas.
Se pueden transportar as viruela, infeccin de la bolsa
de Fabricio, virus de la enfermedad de Marek, coccidias,
huevos de nematodos y otro material infeccioso, en canas-
tas, calzado y vehculos, en particular en el piso y en los
pedales de control de un vehculo.
El equipo de inseminacin artificial, en particular las
sondasde inseminacin reutilizadas, constituyen un mtodo
excelente de transmisin de enfermedades.
El equipo de transporte puede diseminar material in-
feccioso a travs de plumas, heces, sangre, exudados e
incrustaciones drmicas dejadas en los huacales o al conta-
minarse en el rastro. Este equipo debe lavarse y desinfectar-
se antes de Ilevarlo a otra granja (figura J-2).
Fuentes diversas
desearn llevarse el ave a su domicilio despu~ de que la
examine el mdico veterinario en el consultorio. Aunque su
permanencia sea breve en el rea de recepcin o donde se
hace el diagnstico, las aves vivas tienen una buena oportu-
nidad de entrar en contacto con algn patgeno. Excepto en
circunstancias especiales (aves exticas, mascotas valio-
sas), ningn ave debe regresar a la granja, porque de este
modo se podra introducir enfermedad y constituirse como
un origen de contagio de una nueva infeccin en las insta-
laciones. Se le debe sacrificar o llevarla a necropsia, o en
caso de ser una mascota referirla a un clnico privado.
Una enfermedad puede ser transportada desde las
cercanas del laboratorio hacia una granja por trabajadores
de laboratorio o productores descuidados. Las reas del
laboratorio limpias, lavadas y desinfectadas a menudo
son responsabilidad del mdico veterinario. Las preocu-
paciones por evitar el acarreo de enfermedades dellabo-
ratorio hacia la granja, son responsabilidad del productor
y del trabajador del servicio.

Exposicin en laboratorios Roedores

Con frecuencia,algn productor,en particularun propieta- Estos animales contaminan el alimento y la cama con su
rio de una parvadapequea,o propietariode avesde caza excremento. Son riesgos en particular para el control de
8 . Enfermedades de las aves
Figura 1-2. Los vehculos y equipo sucios pueden transportar patgenos infecciosos. Deben lavarse y desinfectarse
ampliamente despus de cada entrega Un gramo de estircol de ave puede contener suficientes partculas virales como para
infectar con influenza aviar a un milln de aves. (Davidek.)
Salmonella,pues a menudose encuentraninfectadoscon
estemircoorganismoy puedenperpetuarla enfermedaden
unagranja.
Mascatas caseras
Los perros y gatos, al igual que los roedores, pueden alber-
gar microorganismos entricos que resultan infecciosos
para las aves. Cuando no se confina a estasmascotas al rea
casera, sino que deambulan de manera continua entre las
aves por corrales y patios, constituyen un riesgo serio para
la salud. Tales mascotas pueden transportar materia conta-
minada en sus patas y pelo tal como la gente.
Aves silvestres
Estas aves pueden albergar una variedad de enfermedades
y parsitos, algunos las enferman; en el caso de otras, actan
como portadores mecnicos. Debe hacerse todo lo posible
para evitar que aniden en el rea de las aves. Los especime-
nes importados y destinados para zoolgico, no constituyen
riesgo de contacto directo, pues stos se localizan en las
ciudades, pero se les debe considerar como origen potencial
de introduccin de enfermedades exticas o parsitos. Las
aves exticas ornamentales representan un riesgo real, pues
se dispersan ampliamente y las pueden adquirir los trabaja-
dores de empresas avicolas. En numerosas ocasiones, se ha
encontrado que las aves exticas destinadas para tiendas de
mascotas, se encuentran infectadas con una forma extica
virulenta del virus de la enfermedad de Newcastle, el cual
(Captulo 1)
por lo menos en alguna ocasin origin un brote serio y
costoso en aves. Los estrictos requerimientos de cuarentena
para aprehender y destruir aves infectadas son una bue-
na barrera contra la introduccin y diseminacin de enfer-
medades por aves portadoras, pero puede haber fallas
(contrabando ilegal) y los productores deben ser cautelosos
con tales mascotas personales. Las palomas domsti-
cas tambin pueden ser el origen de cepas peligrosas del
virus de la enfermedad de Newcastle.
Insectos
Muchos insectos sirven como transmisores de enfermeda-
des. Algunos son huspedes intermediarios para parsitos
sanguneos o intestinales; otros son portadores mecni-
cos de enfermedades a travs de sus aparatos masticadores;
mientras que algunos ms parecen ser reservorios de enfer-
medad a causa de sus hbitos alimenticios y lugares para
esconderse,por lo cual sobrevive el patgeno infeccioso de
una parvada a la siguiente.
Alimentos
Algunos ingredientes pueden contener patgenos infeccio-
sos. en particular, salmonelas, por contaminacin en su
origen o en cualquier sitio de la lnea de produccin o zonas
de almacenamiento. Existen mtodos para esterilizar el
alimento, pero incrementan el costo del producto final.
El peletizado adecuado es un mtodo prctico para reducir
en mucho los contaminantes por el calor generado durante

el proceso, pero no es confiable para una esterilizacin com-
pleta. El ingrediente alimenticio ms propenso para introdu-
cir especies de Salmonella, es la harina de carne. Puede
evitarse este riesgo si slo se utilizan ingredientes de prote-
na vegetal suplementados, segn seanecesario con amino-
cidos sintticos. Se recomiendan tales tormulaciones para
raciones de reproductoras si no est disponible el peletizado.
FACTORES DE MAN.eJO
EN LA PREVENCION
DE ENFERMEDADES
Los principios fisicos ms importantes para la prevencin
de las enfermedades incluyen la ubicacin geogrfica favo-
rable de la granja respecto de otras unidades avcolas, loca-
lizacin adecuada de construcciones con respecto de otras
y a las corrientes de aire prevalentes, diseo apropiado del
interior y exterior de la construccin y diseo y colocacin
del equipo. Es muy importante la planeacin y programa-
cin a largo plazo de la empresa, sea grande o pequea, y
debe considerar los patrones de movimiento de varios ve-
hculos y equipo, desplazamientos de empleados en das
normales y de asueto, y de personal extraordinario, recep-
cin y almacenamiento de alimento, y sistema para trasladar
huevos y parvadas de la granja. Un patlogo aviar puede ser
til para no incurrir en algunos errores comunes, pero debe
consultrsele cuando se est diseando la granja y progra-
mndose la produccin para evitar situaciones de alto riesgo
de enfermedades, en vez de hacerlo despus de que stas se
presenten y sea evidente un problema serio.
Tal vez puedan ejemplificarse las buenas prcticas
preventivas de enfermedad como una cadena que es tan
fuerte como su eslabn ms dbil. Se pueden desacreditar
algunos principios bsicos por no aplicar I o 2 de ellos, ya
sea por ignorarlos o no considerarlos esenciales.Aunque tal
vez no sea posible lIevarlos todos a la prctica, mientras ms
se cumplan, existe mayor probabilidad de evitar brotes de
enfermedades.
Aislamiento
No todos los productores siguen las mismas prcticas de
control para las enfermedades. Un vecino cercano puede ig-
norarprincipios bsicosy estar"lleno" de enfermedades,hasta
que se retira del mercado por presiones econmicas. Mien-
tras tanto, los patgenos localizados en sus instalaciones
pueden ser transportados por aire o ser acarreados por
diversos vectores o fomites hasta las instalaciones adyacen-
tes y as tal vez tener acceso de manera ocasional a unidades
bien manejadas. Hasta que no se erradique una enfermedad,
sirve como reservorio y fuente potencial de infecciones para
parvadasfuturas en las mismas instalaciones y para aqullas
de instalaciones adyacentes. Entre ms cercanas se encuen-
tran las naves de una instalacin a otras, es ms probable la
diseminacin de infecciones hacia aves sanasen una granja
adyacente.
Se han desarrollado algunas zonas avicolas muy den-
samente pobladas debido a ciertas condiciones favorables.
Principios de prevencin de enfermedades. . 9
como mercadocercano,rastro o planta de procesamiento
accesible, disponibilidad de alimento, costo bajo de la tierra
o clima o zonificacin favorables. Por lo comn, estaszonas
se deterioran hacia las problemticas por algn tipo u otro
de entermedades y parecen "megagranjas" con varios ge-
rentes vacunando, tratando o exponiendo cada uno a las aves
sin considerarlos programasde los dems.Como tales
zonas estn en competencia por el mercado, pueden suceder
varias cosas. Diversas venta.iaspueden compensar las pr-
didas o aminorar los costos de produccin adicionales por
la enfermedad que ponen fuera de mercado a un producto
(carne, huevos). En los casos extremos, no pueden venderse
los productos debido a la enfermedad o por los residuos de
frmacos utilizados para controlarla. Los productores que
no minimizan las prdidas, quedan fuera del negocio y
muchas de estas granjas avcolas abandonadas las compran
o arrendan otros productores de aves. Algunos trasladan su
negocio hacia una zona menos concentrada, donde, por lo
general, escapan de las enfermedades, a menos que lleven
sus problemas con ellos, con conocimiento o de manera
inadvertida por la falta de cuidado. Quienes permanecen,
por lo general mejoran sus prcticas preventivas de enfer-
medades al redisear las naves y reprogramar el ciclo de
produccin. Muchas veces la reprogramacin antecede a un
sistema de aves con edad nica permitiendo la despoblacin
total al final de cada ciclo de desarrollo o postura.
Otra solucin a las zonas con problemas de enferme-
dades donde las granjas se encuentran tan cercanas, incluso
para que tenga xito la despoblacin sistemtica, consiste
en desarrollar un programa coordinado de despoblacin y
poblacin en la zona. Todas las parvadasen una zona
geogrfica, definida de manera razonable, pueden enviarse
al mercado al mismo tiempo y repoblar las naves tambin
de la misma manera. Esto resulta ms adaptable a la produc-
cin de pollos de engorda que a la produccin de huevo.
Se pueden evitar problemas ms serios de enfermeda-
des si desde el principio de una empresa prevalece la filo-
sofia del aislamiento de las instalaciones. No se puede
determinar una distancia mnima exacta de una granja avcola
a otra, debido a que en esto influyen los vientos prevalentes,
clima, tipo de naves y otros factores. Mientras ms aleja-
das se ubiquen las granjas avcolas, menor ser la pro-
babilidad de contagio de enfermedades. Pueden aislarse
si aprovechan el espacio proporcionado por las barreras
naturales o artificiales tales como cuerpos de agua, montes,
ciudades o pueblos, campos u otras empresas agrcolas
que se dediquen a la produccin de grano, vegetales o frutas.
Aves de edad nica por granja
Una manera eficaz de prevenir la recurrencia de ciertas
enfermedades, es deshacersede los portadores en las parva-
das e instalaciones, pero esto resulta imposible o poco
prctico para algunos. La mejor manera de prevenir infec-
ciones por portadores es retirar la parvadaenterade la granja
antes de reemplazarlas y criar aves jvenes en completo
aislamiento de las viejas aves recuperadas, en una granja
separada o de preferencia en otra granja y en una zona
aislada.
En una granja donde existen aves de diferentes edades,
parece drstica la despoblacin. pero podra ser la solucin
ID . Enfermedades de las aves
ms redituable al considerar mortalidad, deficiente desarro-
llo y gastos sinfln en frmacos. Las granjas con divisiones
cuarentenableshasta de 100000 aves de una edad, comprue-
ban que el tamao no es determinante para la aplicacin del
principio bsico de aves de una sola edad por granja o
segmento con cuarentena, con una despoblacin programa-
da al final del ciclo de produccin.
Donde se conservan aves de una sola edad, la despo-
blacin ser en cada traslado de las pollas o pavitos hacia
las instalaciones de postura o reproductoras con cada envo
de pollos de engorda o pavos al rastro o cuando se envan
al mercado las viejas ponedoras o reproductoras. Si se
desarrollara alguna enfermedad, puede cuarentenarse, tra-
tarse y manejarse de la mejor manera posible a la parvada
hasta su desecho. Entonces se limpian, lavan y desinfectan
las instalaciones despobladas y se dejan as tanto como sea
posible, pero por lo menos dos semanas antes de introducir
una parvada nueva.
La despoblacin es ms efectiva para controlar aque-
llos patgenos dj enfermedad que no sobreviven mucho
fuera del ave. Esto es aplicable a la mayor parte de las
infecciones respiratorias (micoplasmosis, coriza infecciosa,
laringotraquetis). Resulta menos eficaz para controlar
patgenos que tienen una etapa resistente que sobrevive
durante largos periodos en la naturaleza (parsitos intesti-
nales, clostridios).
Las instalaciones para crianza y desarrollo de pollonas,
ahora son 'lna empresa establecida en especial en la indus-
tria avcola. Este sistema logra que la despoblacin de
granjas reproductoras y de ponedoras sea ms prctica y
tenga xito. Como en el caso de las granjas de ponedoras de
diversas edades, en las granjas de crianza con diversas
edades pueden desarrollarse problemas con enfermedades
serias y persistir hasta que se reprograman a una edad nica
o se dividen en unidades aisladas con cuarentena.
Adems de las prcticas sanitarias, los factores am-
bientales (temperatura, humedad) tienen una participacin
importante en el periodo necesario para evitar que perdure
la enfermedad. Los microorganismos comienzan a morir de
manera lenta, despus de ser eliminados del cuerpo. Algu-
nos (coriza) mueren muy rpido; otros (parsitos, coccidias)
sobreviven durante meses o aos dependiendo de si desa-
rrollan una etapa resistente o de los factores analizados en
enfermedades individuales. En general, mientras ms tiem-
po permanezcan vacas las instalaciones, ser menor el
nmero de patgenos sobrevivientes.
reas funcionales
No siempre es posible destinar la granja entera para aves de
edad nica, por ciertas razones econmicas (granjas de re-
productoras o pequeo mercado especializado). En tales
casos, debe dividirse en unidades cuarentenables separadas
o en zonas para aves de diferentes grupos (crianza, unidad
de registro, grupos de produccin, aves experimentales)
(figura 1-3). Mediante un arreglo adecuado se despuebla de
manera peridica cada rea, se limpia, y se desinfecta, si
fuese necesario. Son indispensables muchos procedimien-
tos estrictos de seguridad para personas, aves y movi-
mientos de equipo para este tipo de operaciones, adems
resulta esencial un sistema de vigilancia muy rgido para
(Captulo 1)
detectar cualquier enfermedad lo ms pronto posible, para
tenerla bajo control mientras est confinada en un segmento
cuarentenable.
No existe alguna frmula confiable para definir las
distancias mnimas entre las casetaso unidades. Parece que
las casetassin ventanas con control de temperatura y ven-
tilacin previenen mejor la diseminacin que las casetas
abiertas. Una distancia mayor puede compensar ciertos
inconvenientes en los diseos de la construccin, control de
trnsito humano y el equipo compartido. Como cada empre-
sa e instalacin es diferente a todas las dems, el productor
de aves debe buscar la asesora de los especialistas cuyo
negocio consiste en estudiar, prevenir y controlar las
enfermedades.
El factor ms importante al dividir la granja en unida-
des, no es tanto facilitar la separacin diaria de personal,
equipo y aves de la granja, sino proporcionar unidades
cuarentenablespara evitar la diseminacin de enfermedades
y facilitar su eliminacin en caso de que se desarrollen.
Construccin de instalaciones
Proteccin contra aves
La primera regla para la construccin de las casetasavicolas
es excluir a las aves silvestres de vuelo libre, pues varias de
ellas portan carosy los alojan en sus nidos, ademsdiversas
especies son susceptibles a ciertas enfermedades virales y
bacterianas comunes de las aves, y as pueden actuar como
portadoras. Los pavos en pastoreo son vulnerables, espe-
cialmente a las infecciones portadas por aves silvestres. Por
esta razn y por las prcticas de sanidad aplicadas en gene-
ral, la tendencia es alojar a los pavos, en particular a los
reproductores y jvenes en crecimiento, en casetas cerra-
das o parcialmente cerradas a prueba de aves. Asimismo,
los patos y otras aves acuticas domsticas son vulnerables
a las enfermedades transrI!itidas por agua y por aves silves-
tres, en particular las aves acuticas silvestres y las aves
marinas (gaviotas, golondrinas de mar, etc.).
Por lo general, las casetascon control de temperatura
y de luz son a prueba de aves en razn de su construccin
(figura 1-4), pero tambin se puede lograr tanto la ventila-
cin como la proteccin de otras aves en casetas de tipo
abierto en climas clidos. La proteccin contra aves, resulta
ademsuna caracterstica importante de otras instalaciones
de la granja, por ejemplo, equipo limpio y el almacenamien-
to de las virutas de madera (cama).
Entradas
Una batiente de concreto en la entrada de la caseta, ayuda a
evitar el ingreso de enfermedades a la unidad. La lluvia y la
luz del sol auxilian a conservar esta batiente limpia y estril.
Otros auxiliadores valiosos para evitar la suciedad en la
casetay enfermedades transmitidas por el calzado, son llave
de agua, cepillo para botas y un depsito cubierto con
desinfectantes para el calzado. Las botas se deben limpiar
por completo antes de entrar a la bandeja de desinfectante.
Sin embargo, el desinfectante no tiene algn propsito, ni
utilidad, a menos que se renueve con la frecuencia suficiente
para asegurar en cualquier momento una solucin potente.
 Principios de prevencin de enfermedades: . 11

Figura 1-3. Esta granja reproductora aislada se beneficia de varios principios de prevencin y control para enfermedades
fundamentales. Se encuentra retirada de otras granjas avcolas, se ubica dentro de un bosque y est dividida en secciones
cuarentenables separadas por los bosques, as como por la distanca.

Ventilacin En las camas sucias y el estircol hay emanaciones de

Las construcciones avcolas deben edificarse con el fin de amoniaco. Si la ventilacin no es suficiente y se acumulan
proteger de los elementos, sin ocasionar condiciones de es- las emanaciones, pueden alcanzar concentraciones bastante
trs, como polvo excesivo, ventilacin insuficiente con la altas como para inhibir el crecimiento y rendimiento, producir
acumulacin de amoniaco, corrientes de aire excesivas, queratoconjuntivitis y exacerbar infecciones respiratorias.
cama hmeda y situaciones que conduzcan a lesiones por La cama se secar mejor si puede voltearse con fre-
equipo mecnico u objetos filosos. cuencia, pero a pesar de to,los los esfuerzos permanece-
Las casetas sin ventanas y con control de temperatura r hmeda durante el invierno o en climas hmedos. Si
tienen varias ventajas, pero una objecin sera el desarrollo,
en algunos casos, de cama en extremo seca y polvosa.
Mientras que Anderson y colaboradores (4) no pudieron
demostrar efectos graves significativos a la inhalacin de
polvo a corto plazo en pollitos en prueba, en la prctica
se observa que los brotes de colibacilosis se relacionan con
la inhalacin de polvo excesivo, el cual debe extraerse de la
caseta mediante ventilacin. Esto tal vez amerte mayor
movimiento de aire y deben tomarse precauciones para
evitar corrientes de aire tro que entren y se dirijan de
manera directa hacia los pollitos, los cuales deben estar
protegidos mediante cercas o criaderos.
Los oocistos de las coccidias necesitan humedad para
desarrollarse hacia la etapa infectante. Las camas en exceso
secas inhiben su desarrollo, y tal vez limiten tanto la canti-
dad de oocistos infectantes, que la infeccin sea ligera para Figura 1-4. Las naves con luz, temperatura y ventilacin
una buena reaccin inmunizante. Por lo contrario, una ven- controladas evitan que entren aves silvestres y gran parte de
tilacin inadecuada puede conducir a una cama en exceso insectos voladores. Los caminos pavimentados ayudan a
hmeda, la cual favorece la supervivencia y desarrollo de prevenir enfermedades transmitidas por el piso hacia las
coccidias y otros parsitos. instalaciones.
12 . Enfermedades de las aves (Captulo 1)

Es una prctica aceptada el conservar a las gallinas

Figura 1-5. Los pisos de rejillas ayudan a controlar las
enfermedades intestinales y los parsitos. Las deyecciones
caen a travs de los espacios abiertos y de este modo
quedan alejadas de las aves.
persisten la humedad y la concentracin excesiva de amo-
niaco debe cambiarse la cama y mejorarse la ventilacin.
Una ventilacin apropiada es una ciencia de ingeniera;
una buena poltica es buscar asesora profesional antes de
instalar cualquier sistema. Anderson y Hanson (3) han
analizado la influencia de tales condiciones ambienta-
les como temperatura, humedad, radiacin y contaminantes
atmosfricos en las enfermedades virales de las aves.
ponedoras en algn tipo de jaula en casetas cerradas (figu-
ra 1-6) y en casetas abiertas en climas clidos. Tambin se
usan ampliamente los pisos y jaulas de alambre para criar
pollas destinadasparajaulas cuando sean adultas. El sistema
es tan exitoso para evitar las enfermedades intestinales que
las aves no tienen oportunidad de desarrollar inmunidad a
stas. Si a los pollitos u otras aves criadas en jaulas se les
transfiere luego al piso, es casi seguro que contraigan coc-
cidiosis. Para controlarla, pueden utilizarse frmacos con
xito, pero las restricciones legales para su uso en aves
productoras de carne y huevo limita de manera seria la
eleccin de frmacos para este propsito en gallinas pone-
doras. Existe inters renovado en desarrollar jaulas conve-
nientes para pavos re productores y pollos de engorda
comerciales, esto podra ser un auxiliar preciso para elimi-
nar varios problemas de enfermedades, de origen en el piso
y en la cama.
Comederos y bebederos
Debenconservarse alejadosdel alimentoa lasratas,ratones
y otros roedores,ya que puedenintroducir y diseminar
salmonelasu otros patgenosinfecciososque puedanoca-
sionarun broteen la parvada.

Pisos y jaulas
Todas las superficies interiores de las naves deben ser de
material impermeable (tal como el concreto) para permitir
su lavado y desinfeccin profundas. Es imposible esterili-
zar un piso de tierra!
Por varios afios, se han utilizado con xito los pisos de
rejillas para ponedoras, tanto para adultos como para aves
en crecimiento. Tales pisos tienen piezas de madera y
espacios alternantes, cada uno de casi 2 cm de ancho (figu-
ra ] -5), con el fin de permitir que el excremento caiga
lejos de las aves y evitar infecciones reciclantes de parsitos
intestinales y enfermedades. As, se evita o reduce en mucho
la infeccin coccidial y se desarrolla poca o ninguna inmu-
nidad al parsito. Esto no origina problemas para las pollas
destinadas a casetascon jaulas o casetaspara ponedoras con
pisos de rejillas, porque en tales unidades no sera una
consideracin importante la inmunidad a la coccidiosis
durante la postura. Sin embargo, si se transfiere a tales pollas
a casetas de postura en piso, muy probablemente se enfer-
maran de coccidiosis. Las aves comerciales para carne
tienen tendencia a desarrollar problemas de piernas y lce-
ras en la pechuga si se cran en pisos totalmente de alambre
o rejillas. Una modificacin a este sistema, con una parte del
piso o patio elevada ligeramente y cubierta con rejillas, se
Figura 1-6. Las aves se conservan en jaulas dentro de casetas
ha utilizado para reproductoras de engorda. Esto aumenta bien construidas, ventiladas, con control de temperatura y de
el valor de tal sistema porque coloca el alimento y el agua luz en muchos pases. Las buenas instalaciones reducen el
sobre un rea con rejillas, lo que estimula la recoleccin de estrs relacionado con las variaciones del clima, y las jaulas
ms estircol fuera del alcance de las aves. reducen las enfermedades intestin~le!; v el n~r~!;iti!;mn

La cada de cama dentro de los canales de la comida y
el agua, y el alimento desperdigado en la cama, aumentan
la ingestin de cama y la cantidad de patgenos de enferme-
dades transmitidas por la misma; por ejemplo, se ingieren
ms oocistos de coccidias y menos coccidiostatos, y puede
desarrollarse una infeccin clnica. Si se permite que las
aves ingieran en la cama, puede haber depresin y mortali-
dad considerables debido a impactacin del buche, y los
fragmentos de cama pueden ocasionar enteritis por irrita-
cin mecnica.
Los canales de los comederos deben tener algn tipo
de proteccin con el fin de evitar que las aves entren, y
no deben sobrellenarse para que no se desborde alimento
hacia la cama. Los comederos sin proteccin permiten la
defecacin en el alimento, lo cual estimula la disemina-
cin de los microorganismos existentes en las heces. El
alimento hmedo en la cama o el patio atrae a las aves
silvestres y roedores, y proporciona un buen medio para el
crecimiento de hongos, lo cual puede provocar dao al h-
gado, rin, sistema inmunitario y otros problemas al
bienestar de las aves. Los comederos empleados para pavos
deben ubicarse en una zona cubierta, diseadapara proteger
el alimento de la Iluvi!}, de la luz solar y evitar el crecimiento
de hongos y la prdida de vitaminas. Las jaulas para creci-
miento y postura para parvadas productoras de huevo, en
casetascon control de luz y temperatura, eliminan gran parte
de los problemas debidos a la cama. Hay muy buenos
sistemas automatizados comerciales para alimento yagua,
pero en ocasiones no se instalan u orientan segn lo reco-
mendado por el fabricante y, en consecuencia, ocasionan
problemas de salud.
Son frecuentes las zonas de percheros sobre fosas de
deyeccin cribadas en casetas para aves de postura y re-
productoras en piso, con el fin de conservar alejadas a las
aves de sus heces. Tambin son deseables percheros en
zonas cribadas, en casetas de crianza para ponedoras y
reproductoras con el propsito de evitar el ensuciado exce-
sivo de la cama con heces, lo cual a su vez conducira a
empastamientos. Los comederos y bebederos sobre la fosa,
conservan gran parte del da y de la noche a las aves en la
zona de percheros, as muchas de las deyecciones se colec-
tan fuera de su alcance. El agua desperdiciada tambin cae
bajo las perchas, y con esto se conserva seca el rea de la
cama.
Los bebederos se colocan con frecuencia en el rea de
la cama; en tal caso, se deben manejar de tal modo que se
minimice el goteo en la cama. Los bebederos se clasifican
en dos categoras: los que proporcionan un reservorio cons-
tante de agua, que se mantiene de manera automtica (cana-
letas, copas y campanas plsticas colgantes) y bebederos de
chupn (figura 1-7), que proporcionan agua al ave cuando
ella los activa. Los bebederos que proporcionan un reservo-
rio abierto de agua se deben limpiar y desinfectar de manera
regular con el fin de evitar la acumulacin de microorganis-
mos potencialmente patgenos en el agua; como desventaja,
tienden al desperdicio de agua y los problemas relacionados
con la cama mojada. Para las aves de un da de edad, resulta
un poco ms fcil darles agua con bebederos que tienen un
reservorio abierto y visible de agua. Las ventajas de los
bebederos de chupn se encuentran en la significativa me-
jora que ofrecen al proporcionar agua libre de microorga-
Principios de prevencin de enfermedades: . 13
Figura 1-7. Los bebederos de chupn resultan eficaces en
la prevencin de la contaminacin microbiolgica del agua
limpia y ayudan a conservar la cama seca
nismos que por lo general se encuentran en el ambiente de
las casetas,y en que se disminuye el desperdicio de agua,
Las condiciones de una cama ms seca,disminuyen a su vez
la multiplicacin o maduracin de coccidias, bacterias y
hongos en la cama. Los productores de aves de engorda
sealan menor incidencia de enfermedades infecciosas con
la instalacin de bebederos de chupn. stos han sido
desarrollados para adaptarse a casi todos los tipos de pro-
duccin de aves.
Medicacin en el alimento y el agua
A pesar de todas las precauciones tal vez se enfermen las
aves. Esto debe reconocerse desde el principio y debe
tenerse a la mano equipo para el tratamiento rpido por
medicacin en el agua o alimento antes de que se requiera.
Cuando las aves se agrupan por decenas o miles en una
caseta grande, no resulta prctica la separacin y el trata-
miento de los individuos; si ha de administrarse algn
tratamiento, es indispensable que sean masivos la medica-
cin y vacunacin.
La medicacin en el alimento no es el mejor mtodo
de tratamiento debido a la falta de apetito de las aves
enfermas y a su incapacidad para competir por el alimento.
De alguna manera, es mejor la medicacin en el agua ya que
las aves enfermas a menudo beben, aunque no coman, pero
son limitados los medicamentos administrables en agua. No
obstante que la medicacin masiva no es apropiada para
curar a los enfermos, puede detener la enfermedad hasta que
el husped pueda reaccionar con una respuesta inmunolgi-
ca conveniente. Tambin debe practicarse la vacunacin
masiva a travs del agua para beber, pues es una prctica
con xito aceptable y que ahorra mano ge obra. Si se clorina
el agua para beber o se trata de alguna otr manera, la
sanitacin puede destruir la vacuna, por eso hay que tener
precaucin al permitir el uso de agua destilada o sin tratar,
para mezclar y administrar vacunas.
Se pueden usar diversos mtodos para reducir, retirar,
o neutralizar el cloro en el agua clorinada. El nico mtodo
14 . Enfermedades de las aves
prctico para tratar este problema en las granjas avicolas es
agregar proteinas cuando se mezclen vacunas en el agua.
Una prctica comn es agregar 454 g de leche desecada sin
grasa, a 200 L de agua en tanques o mezclar en un dispen-
sador leche enlatada liquida sin grasa con vacunas.
Si se construye una instalacin de agua por flujo de
gravedad con tanque para servicios, ste debe ser de plstico
o cubierto con alguna sustancia protectora no reactiva y ser
de fcil acceso para limpieza y mezcla de medicamentos. Si
el dispositivo para agua se opera a presin alta, la linea que
conduce a la nave debe tener un sistema de derivacin con
un dispositivo apropiadode vlvulas,de tal modo que se
pueda instalar rpido el dispensador de medicamento cuan-
do se requiera. Es til un medidor para cuantificar el consu-
mo de agua y de alimento, y vigilar asi la salud de la parvada.
Los bebederos de agua, de flujo continuo o regulados por
flotador, pueden diseminar enfermedades en la caseta. Se ha
observado que la coriza infecciosa se disemina hacia las
jaulas de las aves en direccin del flujo de agua. El uso de
sistemas para agua con pequeas copas para beber en las
jaulas individuales, ayudar a evitar la diseminacin de
enfermedades.
Son comunes la recepcin de alimento en el depsito,
los tanques metlicos de almacenamiento y los comederos
automticos en las empresas avicolas modernas. stos eli-
minan la posibilidad de contaminacin por roedores, pues
el alimento siempre se encuentra en tanques cerrados ms
que en bolsas o comederos abiertos, pero el sistema origina
dificultades cuando es deseable una medicacin urgente a
corto plazo y el tanque est lleno. Son tiles dos sistemas
alternos; se puede instalar un tanque adicional ms pequeo
slo destinado para alimento medicado de urgencia, o un
pequeo tanque de distribucin, que puede colocarse entre
tanque y comederos de alimento, de tal modo que este
medicamento urgente pueda agregarse manualmente en el
tanque ms pequeo. A pesar de su uso poco frecuente, si
acaso lo hay en las operaciones comerciales avicolas, las
bolsas de papel desechables eliminan el riesgo de que las ya
utilizadas sean portadoras mecnicas de enfermedad de
granja a granja. Quienes emplean tales raciones embolsadas
deben tener la seguridad de que el alimento est recin
molido y que no sea viejo, con el riesgo de que haya
disminuido la potencia de las vitaminas.~
Control del personal
Personal de la compaa y granja
En ocasiones, los gerentes, supervisores y propietarios son
los peores transgresores de las reglas sanitarias. Estas per-
sonas visitan con frecuencia diferentes y variados tipos de
empresas, granjas o unidades de aves y los patgenos de en-
fermedades no respetan autoridad o propiedad. Tal personal,
al igual que los mdicos veterinarios deben poner el buen
ejemplo a los trabajadores. Uno de los aspectos ms impor-
tantes en el control de enfermedades es concientizar a todos:
propietarios; fuerza de trabajo; gente que entrega alimento
y equipo; transportadores de huevo, aves y cama; y todos
quienes visitan o trabajan en granjas avcolas, de que cada
uno tiene una funcin importante en un programa de pre-
vencin de enfermedades. Se debe reunir al equipo de
trabajo para conferencias educacionales ocasionales acerca
(Captulo J)
de los objetivos en el rea de salud y las razones para llevar
a cabo los procedimientos de prevencin. Esto es tan impor-
tante como la medida preventiva establecida y resulta una
buena ocasin para aprovechar las videocintas de biosegu-
ridad ya mencionadas en este captulo.
Al disear y programar la granja, las instalaciones, la
produccin y el manejo, es importante que cada prcti-
ca preventiva sea lo ms sencilla y efectiva posible. Cual-
quier procedimiento dificil, probablemente no ser aplicado
de manera correcta.
Visitantes y clientes
En algunos tipos de empresa avcola se juzga necesario
mostrar las aves, instalaciones o procedimientos a los visi-
tantes. En tales casos debe contarse con una zona cercada o
una plataforma. Aislada de las casetas o incubadoras avco-
las. Para mxima seguridad deben estar por completo sepa-
radas del rea de trabajo, la entrada, el camino de acceso y
el rea de observacin.
Los visitantes pueden ser un riesgo mnimo si se toman
las medidas apropiadas para acomodarlos y ellos obser-
van por completo las estrictas medidas sanitarias. Cuando
los visitantes deban entrar a las casetas, es muy importante
que utilicen zapatos de hule desinfectados y otros calcetines;
adems, deben utilizar ropa protectora como overoles lim-
pios, lavados o nuevos y gorras. Cuando hay superficies de
grava o afiladas pueden estar indicadas las botas de plstico
por consiguiente, slo se deben utilizar botas desechables
de plstico de calibre pesado (3 mil o mayor). Las precau-
ciones sanitarias son esenciales cuando se entra a casetas de
crianza y desarrollo en piso, pero tambin estas medidas
ayudan a conservar alejadas a las enfermedades de cualquier
caseta o instalacin.
. AMBIENTES SANITARIOS
Terrenos alrededor de las instalaciones
Control de roedores
Las pilas de basura y equipo sin usar representan buenos
escondites y lugares de reproduccin para ratas, ratones
y ardillas de tierra, los cuales pueden servir como reservo-
rio de enfermedad y contaminar con su excremento los
canales. Los roedores son reacios a viajar por espa-
cios abiertos que no les proporcionan proteccin. Una ban-
da de 20 metros de pasto corto o grava tiende a eliminar la
migracin hacia los edificios de roedores provenientes de
las zonas circundantes. El alimento derramado o dejado en
cubetas es un suplemento alimenticio atractivo; en cuanto
se termine ste, los roedores encontrarn cualquier va
accesible hacia las instalaciones donde tienen ntimo con-
tacto con las aves. Aun si las instalaciones son a prueba de
roedores, puede introducirse excremento en el calzado. Es
ms dificil deshacersede los roedores, cuando ya se encuen-
tran infestadas las instalaciones, que conservarlos alejados
desde el principio.
Control de insectos
Variosparsitosy patgenosde enfermedades se alojan de
una generacina otra en insectosresidentes(enfermedad

de Marek), requieren de un insecto para una etapa interme-
dia de desarrollo (cestodos), o simplemente los acarrean de
manera mecnica de ave en ave o por picadura (virus de la
viruela aviar). Las contramedidas para los insectos son
parte de! ambiente sanitario y de la limpieza general.
Algunos mtodos utilizados para alejar a los insectos
de las instalaciones consisten en una cubierta de tierra
tratada para prevenir el crecimiento de cualquier vegetacin,
una cubierta de material superficial duro o un lmite de pasto
bien sesgado. Adems, la dispersin de insecticidas en el
rea alrededor de las instalaciones,previene el crecimiento de
insectos, pero los dems mtodos tienen la ventaja adicional
de reducir el riesgo de fuego en las instalaciones.
Una buena prctica durante la limpieza general es
asperjar los pisos, cama e instalaciones con un insecticida,
inmediatamente despus de remover las aves y entonces
permitir que pasen algunos das para la muerte efectiva de
los insectos antes de retirar la cama para limpiar y desinfec-
tar. Esto resulta importante en especial cuando hay antece-
dentes de enfermedades transmitidas por insectos en la
parvada anterior. Luego de la limpieza, debe asperjarse de
nuevo la instalacin con algn insecticida de efecto residual
para evitar las reinfestaciones. En ciertas localidades, se
encuentran disponibles servicios profesionales de control
integrado de roedores y de insectos. Pueden ser efectivos
por su costo.
Desecho de aves muertas
Focos de infeccin
Cuando las aves mueren debido a patgenos infecciosos, el
cadver se convierte en fuente de infeccin para el resto de
las aves, en la misma unidad o en otras granjas. Tambin
aquellas aves enfermas sin alguna esperanza, liberan mate-
rial infeccioso al ambiente y se les debe retirar de la parvada
y sacrificarlas,de tal modo queno sepermitael derramede
sangre o exudado s (vase Procedimientos diagnsticos).
Sea por una infeccin clnica seria o slo por la mortalidad
esperada,deben desecharsetodos los cadverespor algunos
de los siguientes mtodos para evitar la diseminacin de
enfermedades.
Con vertimiento
Las aves recin muertas al igual que el ganado, pueden
convertirse en fertilizantes u otros productos. La tempera-
tura debe ser suficiente para la esterilizacin, pero debe
lavarse y desinfectarse el camin empleado para transpor-
tar las canales. Los botes utilizados para transportar las
canales deben lavarse con vapor, y esterilizarse. De nuevo,
debe recordarse que los transportistas de cadveres, comer-
ciales o por contrato, pueden introducir otras enfermedades
de algn otro brote, a menos que se tomen estrictas medi-
das de prevencin.
Incineracin
ste es el mtodo ms confiable para destruir material
infeccioso. Se encuentran disponibles de manera comer-
cial varios incineradores que no originan olor, ni humo, para
desecho de cadveres de animales. Estos equipos son caros,
pero manuables y adecuados para algunos propsitos. Tam-
bin se usan con xito varios tipos de incineradores hechos
Principios de prevencin de enfermedades . 15
en casa, pero pueden originar olores objetables y no es pro-
bable que cumplan con los estndares gubernamentales de
contaminacin de aire.
Enterramiento
Como las prdidas provocan un problema serio de dese-
cho y donde las leyes ambientales lo permitan, puede cavar-
se un agujero profundo y enterrar los cadveres, de tal
manera que los animales no tengan acceso a ellos. La mejor
y ms rpida manera consiste en emplear un azadn, y hacer
una trinchera profunda y estrecha. La recoleccin diaria de
aves muertas puede depositarse y cubrirse hasta llenar la
trinchera.
Fo.sa o tanque de desecho
Para las prdidas pequeas o normales puede utilizarse una
tosa de descomposicin (figura l-8A). Se puede emplear
una fosa mayor y menos elaborada que la ilustrada, pero se
debe tener cuidado para asegurarseque no se ubique donde
contamine el agua para beber, que las paredes o techos no
puedan derrumbarse, los animales no las alcancen, no entren
moscas u otros insectos y, sobre todo, no puedan caer nios
en ella. La cubierta de la fosa debe sellarsecon plstico o papel
de hulla, que seatan fuerte como para soportar al menos 30 cm
de capade suelo. Tal vez no seandeseableslas fosas subterr-
neas, donde los niveles de agua se encuentran cercanos a la
superficie (deltas,tierras bajas,riveras). Una alternativa es una
unidad para aves muertas sobre el piso.
Abono
La mezcla aerobia y termfila de cadveres de aves es un
mtodo de desecho desarrollado en la University o[ Mary-
land (31). El abono con mezcla de paja, cadver entero de
pollo, estircol yagua en proporciones de 1:1 :1.5:0.5, res-
pectivamente (agregando un tercio de agua a cada capa), se
descompone con rapidez y sin originar olores. El abono
se calienta rpido y retiene las temperaturas de entre 145 y
165 F y reduce por completo los tejidos blandos. Las
estructuras y procedimientos de manejo del abono son
simples (figura 1-88). Los estudios de superviviencia de
patgenos sugieren que el proceso es biolgicamente lim-
pio. Los intentos para aislar bacterias coliformes y similares
a Salmonella, y virus de la IBF han arrojado resultados ne-
gativos. El abono puede ser una alternativa eficaz para
mtodos ms tradicionales de desecho de aves muertas, en
especial donde hay agua cerca de la superficie.
Construcciones y corrales
Limpieza de construcciones
Un ambiente limpio y saneado es un buen seguro contra
cualquier causa de brote de enfermedad. Con frecuencia no
resultan eficaces las prcticas sanitarias estrictas, debido a
que la enfermedad se introduce despus de limpiar y desin-
fectar las instalaciones y equipo, o por ,omitirse algn pa.'iO
en el programa total y se preserva un foco de infeccin.
Remocin de la cama
Cuandosedespueblaunacaseta,debenremoversela cama
y el estircol antesde la limpieza. Con el desarrollo de
enormesgranjas avcolasespecializadas,es un problema
 16 . Enfermedades de las aves (Captulo J)

serio el desecho apropiado y econmico de la cama y del

estircol. No existe una respuesta ta.jante. Una recomenda-
cin general es retirar la cama y el estircol bastante lejos
de las construcciones, de tal manera que los insectos no se
arrastren o vuelen de regreso hacia las caseta.."y para secarlo
hay que convertirlo en abono o asperjarlo en campos e
integrarlo al suelo. Si la limpieza se efecta mientras se
encuentran las aves (jaulas), recurdese que el personal
contratado, los camiones y el equipo pueden haber estado
presentes de manera reciente en alguna granja donde haya
habido algn brote de enfermedad.
En ciertos casos, la naturaleza de la enfermedad puede
determinar que se tomen algunas precauciones extras con la
cama (remojar o enj abonar con desinfectante, retardar la re-
mocin, quemado, enterrado), aunque sea caro. Cualquier
tratamiento del estircol o la cama, debe considerar los
efectos residualesdel compuesto aplicado en la vida vegetal,
cuando se aplica el estircol tratado en la tierra. Para gran
parte de los patgenos es suficiente convertir la cama o el
estircol en abono. Sealo que sehaga,se debeestarconsciente
que en cualquier lugar donde se cumule la cama, permane-
ce como un reservorio de enfermedad por algn tiempo.

Corrales externos
En el caso de los corrales externos, como los patios para
pavos y aves de juego, debe rasparse la capa superior de
la tierra y enviarla a cierta distancia alejada de las aves. La
combinacin de la luz del sol y de la actividad de la tierra
por algn tiempo prolongado, destruye gran parte de los
patgenos. Cualquier accin que se pueda efectuar es de
utilidad para ayudar en el proceso de destruccin. La remo-
cin de residuosorgnicos,tales como camasde hojas y
DEPSITOS SIMPLE PARA AVES acumulaciones de estircol ayuda a reducir el riesgo para
CAPACIDAD 455 kg CINCO DEPSITOS las parvadas futuras. Es mejor rotar los campos o patios
F'~OCESARAN CASI 455 kg DE sucios para que puedan permanecer desocupados durante
MORTALIDAD POR DrA un ciclo completo de parvada.

B
~GO--
-2.64 m de ANCHO- --".65 {1\de \.11'

MATERIALES
ABONO
~ !I~ - AVES
~ ~~~
- PAJA
~~- - ~ -ABONO
MADERA TRATADA COMPOSICiN DE LA MEZCLA
A PRESiN Proporcin de 1 1:5 05
(Dibujo sin escala) Aves, Estircol: Agua
(Por volumen)

Figura 1-8. A. Fosa de desechos avcolas. Tal fosa se

puede hacer de cualquier tamao que sea convenente.
B. Depsito simple de cadveres de aves con capacidad
de 5.7 m3. Cinco de tales depsitos procesarn por da
455 kg de cadveres. (Cortesa de Poult Sci Dept, University
of Maryland.)

~

Despus del lavado, el siguiente paso es la desinfeccin
(vase Desinfectantes). Hay muchos desinfectantes buenos
que se venden con varios nombres comerciales; se deben
seguir las recomendaciones del fabricante. El principal pun-
to es que las superficies se encuentren limpias antes de
aplicarlos, pues si se emplean en superficies sucias y con
incrustaciones no son eficaces y se desperdician; la materia
orgnica de la suciedad no slo los inactiva sino que nunca
llegan hasta los patgenos infecciosos. Un lavado completo
remueve a gran parte de los patgenos infecciosos de la
caseta y el equipo, dejando una superficie limpia, as el
desinfectante puede alcanzar a aquellos que todava se
conservan all. Una seguridad adicional en contra de las
enfermedades que permanecen, es el descanso de la caseta
durante 2 o 4 semanaso "tiempo muerto", antes del ingreso
de una nueva parvada. Sin embargo, este "tiempo muer-
to" debe considerarse como un auxiliar no como un susti-
tuto de la limpieza, el lavado y el desinfectado a conciencia.
Cama acumulada y construcciones sin limpiar
Los productores comerciales requieren pollitos y pollas que
se encuentren libres de microbios patgenos adquiridos a
travs de la transmisin de huevo o de incubadoras sin
sanidad, o ambientes de otro tipo. Para conservar dicho
estado, es preferible colocar a estas nuevas parvadas sanas
en construcciones limpias y desinfectadas que tengan cama
limpia y fresca. Proporcionar estas condiciones ideales es
caro debido a los costos de mano de obra y de cama.
Asimismo, los materiales accesibles para la cama cada vez
son ms dificiles de conseguir. Para satisfacer la constante
necesidad de reducir los costos de produccin y afrontar la
brevedad del tiempo, la crianza de varias parvadas sucesivas
sobre la misma cama (acumulada), es una prctica aceptada
en los pollos de engorda, pues su expectativa de vida es
corta y las edades de las aves por granja permiten la com-
pleta despoblacin al final de cada parvada. Tambin es
frecuente utilizar la cama en los edificios para pavos en
crecimiento para las parvadas sucesivas. Esto se ha conver-
tido en una costumbre al utilizar maquinaria procesadora de
cama, que rompe los bloques de cama que se forman con el
uso y produce una cama con caractersticas aceptables. La
reutilizacin continua de este tipo de cama en bloques,
resulta en ms microbios patgenos y parsitos dentro de la
cama. No obstante, los productores comerciales reconocen
que pueden ser necesarias la limpieza y desinfeccin de una
nave o un grupo de naves, cada vez que las excesivas
prdidas econmicas se atribuyan a una enfermedad que
pueda transmitirse hacia la siguiente parvada.
La prctica de volver a utilizar la cama es mucho menos
atractiva para aquellas parvadas en crianza destinadas para
producir huevo, en las que la expectativa de vida, por lo
general, excede los 18 meses; no es aceptable para las
parvadas reproductoras en crianza que producirn huevo
incubable para nuevas generaciones. En cualquier caso,
quienes vuelvan a utilizar la cama deben estar bien cons-
cientes de los posibles riesgos mplicados y deben seguir
otras prcticas de control de enfermedades para minimizar
as los riesgos.
Cuando se tiene que volver a utilizar una cama vieja,
una buena medida de seguridad consiste en remover cual-
quier pedazo que est maloliente, plumas acumuladas y
Principios de prevencin de enfermedades: . 17
cadveresen descomposicin, entonces se debe colocar una
capa fresca de cama limpia bajo las criadoras y sobre el rea
donde se confinar a las aves jvenes o pasarn gran parte
de su tiempo durante la primera o segunda semanasde vida.
Una desventaja del uso de varias parvadas en la misma cama
se refiere al excesivo polvo que se acumula. La inhalacin
de este polvo es una va de entrada para las bacterias y
esporas de hongos hacia el aparato respiratorio.
MANEJO DE LA INCUBADORA
Las instalaciones y el equipo donde el huevo frtil se con-
vierte en pollito de un da, pavito u otra ave, deben estar
limpios y saneadosadems del equipo utilizado para proce-
sar y entregar a la granja. Aqul nacido de un huevo libre
de patgenos slo permanecer as, si nace en una criadora,
se le coloca en una caja y se conserva en un cuarto limpio,
donde pueda respirar aire puro, y entonces se le transporta
a la granja, en una camioneta de entrega igualmente limpia.
Diseo y localizacin
Una planta incubadora debe localizarse lejos de las fuentes
de patgenos avcolas, como granjas avcolas, plantas de
procesamiento, laboratorios de necropsias, rastros y moli-
nos de alimento. En una planta incubadora no resulta una
buena prctica vender equipo y suplementos avcolas al
menudeo, pues esto atrae a productores y trabajadores que
pueden introducir material contaminante.
Un buen diseo de una planta incubadora tiene flujo
de trfico en un solo sentido, desde el cuarto de entrada del
huevo, cuartos de encharolado, incubacin, nacimiento has-
ta el rea de carga de! pollito. La zona de limpieza y descarga
de basura deber ubicarse fuera del cuarto de nacimiento
con un reade descargaaparte.Cada cuartode incubacin
debe disearse para lavado y desinfeccin completos. Tiene
igual importancia el sistema de ventilacin, su diseo debe
evitar la recirculacin de aire contaminado y cargado de pol-
vo. Gentry y colaboradores (19) encontraron que estaban
ms contaminadas las plantas incubadoras con diseos de
pisos inadecuados y patrones defectuosos de trnsito, en
comparacin con aqullas con flujo en un solo' sentido.
Importancia de un buen saneamiento
Los factores que ayudan a obtener pollitos y pollonas libres
de patgenos son la limpieza y el saneamiento de la incuba-
dora, trnsito con buena disposicin y ventilacin bien
controlada.
Se han diseado tcnicas para valorar el estado de
sarlidad de las incubadoras comerciales, mediante muestras
de cultivo de plumn (52), detectando poblaciones micro-
bianas en muestras de aire de la incubadora (14,9,25), Y
cultivos de varias superficies de la incubadora (27). Al
relacionar los resultados de estas tcnicas con el manejo de
la incubadora, Magwood (26) observ que disminuy rpi-
do el conteo de bacterias en cascarones, en condiciones de
aire limpio, y persistieron los conteos bajos en todas las
18 . Enfermedades de las aves
superficies, de acuerdo con el diseo de la incubadora.
Chute y Barden (13) descubrieron que la flora mictica de
las incubadoras se encontraba vinculada a los programas
de manejo y saneamiento.
Las instalaciones de la incubadora deben conservarse
libres de reservorios de contaminacin que se conviertan
con facilidad en transmitibles por aire (26), para minimizar
la contaminacin bacteriana de los huevos y pollitos. Deben
limpiarse con agua las charolas utilizadas para incubacin,
y luego desinfectarlas antes de colocar huevos en ellas. Esto
puede lograrse mediante inmersin en un tanque con algn
desinfectante adecuado (vase Desinfectantes), lavado con
agua caliente o vapor seguido con desinfeccin por aerosol
o fumigacin con formaldehdo en la incubadora. A menudo
se fumigan juntos las charolas y los huevos inmediatamente
despus del traslado de los huevos hasta la incubadora.
Algunas veces se fumiga durante la incubacin (casi a 10%
del nacimiento), pero las concentraciones suficientemente
bajas para evitar el dao al pollito en desarrollo proba-
blemente sirvan slo para darle un color amarillo al plumn.
En un caso, la fumigacin con formaldehdo increment
la gravedad de una infeccin con hongos en vez de resol-
verla (53). Wright (50) destaca el significado prctico del
saneamiento de la incubadora y cmo obtenerlo; concluye
que ningn programa de fumigacin debe usarsepara reem-
plazar la limpieza, sino ms bien para complementarIa.
Ya que el pollito nace, los lquidos embrionarios ex-
puestos acumulan bacterias de charolas, cascarones y aire
de la ventilacin contaminados. La combinacin de lquidos
nutritivos y temperatura clida forman un excelente medio
para las bacterias, las cuales pueden multiplicarse rpi-
do (19). Mientras ms limpio sea el aire y el ambiente con
el que se inicia, ms se retarda la acumulacin de bacterias
y conforme progresa la incubacin resulta menos probable
que se infecte el ombligo (onfalitis).
Cdigo del reproductor
El cdigo del reproductor es un sefialamiento utilizado para
designar el origen de los huevos incubables. Por lo general,
comprende a reproductores de la misma edad en la misma
granja o en otras, todos los reproductores en una granja
particular o cualquier otra agrupacin. Hay tendencia a
conservar a los reproductores en parvadas ms grandes
y evitar la mezcla, siempre que sea prctico, de huevos
incubables de parvadas con diferentes antecedentesmicro-
bianos, nutricionales y genticos. Si se conservan los repro-
ductores libres de enfermedad y se les proporciona una
buena nutricin, se producen huevos incubables limpios y
desinfectados de manera adecuada, y si los pollitos nacen
y semanejanen ambienteslimpios, tiene poco significado
prctico el conservarlos separados de los de diferente cdi-
go del reproductor, a no ser por conservarlos con el valor
ms cercano de anticuerpos matemos en contra de las mis-
mas enfermedades. Esto puede permitir una respuesta ms
uniforme de los pollitos a las vacunas que se les apliquen
durante las primeras 2 a 3 semanas de vida, cuando los
anticuerpos matemos tienen cierto efecto protector.
A veces, se piensa que se transmite una enfermedad
por el huevo, de la parvada reproductora hacia su descen-
dencia. Cuando esto sucede, casi siempre se presenta la
enfermedad en varias parvadas de progenie derivadas de
(Captulo J)
la misma parvada reproductora y entregadas a diferentes
granjas. Por otro lado, aunque con frecuencia se divide un
lote de pollitos en entregasa varias granjas, slo se enferman
aquellos lotes entregados a una granja, lo cual indica que
staessu origen y no la incubadora,ni la parvadareproductora.
Sexadores de pollitos'
A menos que la produccin de una incubadora sea tan
grande como para requerirlos por tiempo completo, los
sexadoresde po1\itospueden ir de una incubadora hacia otra,
10cual posibilita la transmisin de enfermedades.La mayora
de los sexadores estn conscientes de este riesgo y se
encuentran dispuestos a seguir los procedimientos adecua-
dos. Si tambin deben atender otras incubadoras, en las
instalaciones debe preverse que el equipo pueda permanecer
enla incubadora Debehaberunazonalimpia, dondesecambien
de ropa y se aseena s mismos y a su equipo, y deben tener
ropa limpia protectora que usar. Sus hbitos deben ser por
lo menos tan limpios como los del personal de la incubadora.
. MANEJO DE LA PARVADA
Manejo de 105jvenes
Los pollitos y pavipollos nacen con un suplemento ali-
menticio sin absorber, consistente en suficiente yema como
para sostenerloscerca de 72 horas. Algunos nacen de hecho 1
o 2 das antesde que los trasladende la incubadora; por tanto,
deben recibir alimento yagua tan pronto como sea posible,
de preferencia dentro de las 24 horas despus del traslado.
Temperatura de la criadora
Las corrientes fras, sobrecalentamiento, inanicin y deshi-
dratacin son serios causantesde estrs y pueden precipitar
una enfermedad activa a partir de infecciones latentes que
de otra manera pueden ser superadas por los jvenes, sin
sntomas detectables. En una parvada de pollitos, dividida
al azar, y que pertenezcan al mismo grupo de progenitoras,
aqullos entregados a una granja pueden tener mayor mor-
talidad que los distribuidos a otras. Esto se vincula con
diferencias en el estrs ambiental y la exposicin a enfer-
medades. Los pollos y pavipollosjvenes deben conservar-
se a una temperatura agradable en todo momento. Por 10
general, la temperatura Inicial de la criadora es 35 C y se
reduce de manera gradual conforme maduran las aves.
Aunque los termmetros son tiles, no es una buena prctica
apegarse de manera inflexible a las temperaturas indicadas
sin tener en cuenta el malestar evidente de los pollitos o
pavipollos. Un ave que no est a gusto, permite que el
vigilante lo detecte. Debe atenderse el piado y corregirse la
causa del malestar, de manera independiente de la lectura
del termmetro.
Coccidiostatos
Las aves criadas en piso reciben coccidiostatos en el ali-
mento desde el primer dia, para prevenir la coccidiosis
(pollo de engorda, pavos, pollonas de reemplazo destinadas
para jaula) o para conservar bajo control la enfermedad
hastaque las avesdesarrollen una inmunidad activa (parvadas
reproductoras, pollonas de reemplazo destinadas a piso).

Sin embargo, la inmunidad depende de numerosos
factores. La cantidad de ingestin de alimento y coccidios-
tato puede variar entre aves y el nmero de oocistos espu-
rulados viables fluctuar con diferentes condiciones de
humedad, temperatura y cama, aun en distintas zonas
de grandes casetas. Dependiendo de la relacin de estos
factores variables, la coccidiosis puede ser demasiado leve
como para desarrollar una buena inmunidad o ser tan grande
como para que se presente un brote intenso. No hay alguna
frmula especial de manejo para vencer este dilema, ms
que una conciencia de los factores variables y un intento
para conservar un ambiente fisico apropiado para favorecer
el grado de infeccin deseado (vase captulo 34).
Ingestin de alimento, agua y medicacin
La formulacin cientfica de alimentos es un negocio de
expertos altamente capacitados en nutricin, y la calidad
de los alimentos es la regla, no la excepcin. Sin embargo,
las aves comen el alimento, no la frmula, y a veces se
desarrollan problemas cuyo origen tal vez sea el alimento
(omisin accidental de un ingrediente, suplemento vitam-
nico con baja potencia, contaminacin de algn ingrediente
por txicos u hongos).
De mayor importancia en el control diario de la enfer-
medad son las variaciones en el consumo de alimento rela-
cionado con el clima clido, o fro; cambios de instalaciones,
raza, tipo, lnea y edad del ave; peso corporal; ndice de
postura; contenido de energa y fibra del alimento, y tamao
de las partculas en los ingredientes del alimento. Con una
ingestin de alimento lOa 20% menor, relacionada con
alguno de estos factores, tambin hay un consumo menor,
por la misma cantidad de coccidiostato u otros medicamen-
tos en el alimento. De manera contraria, un aumento en el
consumo total de alimento como resultado de alguno de
estos factores incrementa el consumo total de todos los
ingredientes del alimento, incluyendo a los frmacos.
En clima clido, la ingestin elevada de agua puede
provocar un desastre por sobreingestin de agua medica-
da, pero una concentracin dada de frmaco en el agua,
puede fallar en el control de la enfermedad en circunstancias
donde el consumo es muy bajo, as como en un clima fro.
Tambin, si existen fuentes naturales de agua accesibles, en
particular para pavos en pastoreo, puede ser ligero el con-
sumo del bebedero de algunas aves. Son muchas las trage-
dias por sobredosificacin debida a falta de cuidado; malos
clculos; o falla al considerar la ingestin de alimento yagua,
clima y otras variables. Cuando se utilizan frmacos en el
alimento debe tenerse gran cuidado al agregar el mismo u
otros frmacos al agua.
Inmunizacin
Algunas enfermedades son tan ubicuas y se diseminan con
facilidad y rapidez, que slo es posible evitarlas con extre-
mas precauciones y poco se puede hacer para alterar el curso
de un brote si ste ocurriera. Aun as, la prevencin con
vacunasesrelativamente inofensiva y barata.Esto es cierto en
particular en la enfermedad de Marek, IBF, enfermedadde
Newcastle, bronquitis infecciosay encefalomielitis aviar. Para
estas enfermedades, la vacunacin en el momento apropia-
do es de sentido comn y constituye un medio para evitar la
diseminacin de formas virulentas.
Principios de prevencin de erifermedades, . 19
Los encuentros con patgenos virulentos y devastado-
res cada vez son menos frecuentes. La confianza en los
tratamientos urgentes con frmacos, ha declinado por el
mayor conocimiento de las enfermedades, amplia satura-
cin de la poblacin avicolacon agentes inmunizantes leves
y atenuados, eliminacin de las enfermedades transmitidas
por huevos, mejor resistencia gentica a la enfermedad y a
prcticas de manejo mejoradas para proteger la salud. Como
una consecuencia, las mejorias menores en la salud se han
convertido en ms significativas.
Procedimientos quirrgicos
El despicado es una prctica comn en las parvadas en
desarrollo, en particular en aqullas destinadas para jau-
las cuando sean adultas. Cuando esto se efecta de manera
adecuadano hay efecto adverso serio; no obstante, un des-
picado apropiado es ms arte que ciencia, y varias aves se
encuentran en desventaja permanente por un despicado
deficiente.
Si la operacinselleva a cabode maneracorrecta,despus
de retirar el pico superior, se cauteriza suficientemente el
restante pico creciente con la hoja caliente de la cuchilla para
evitar hemorragia y crecimiento de nuevo, pero no tanto
como para que el ave desarrolle un pico sensitivo o anormal
que interfiera en la alimentacin e ingestin de agua. Un
despicado apropiado promueve el mximo rendimiento, si
no es preciso, probablemente sea la causa de un mayor
manejo que produzca desarrollo insatisfactorio en aves de
postura y de reproduccin. El ba.io rendimiento ocasionado
por un despicado defectuoso no debe atribuirse a cierta
enfermedad misteriosa. Para mayores detalles acerca del
canibalismo y el despicado vase el captulo 34. De igual
manera, los procedimientos como la remocin de barbillas,
cresta o unas de las patas, debe efectuarlos alguien capaci-
tado si quiere evitarse dano al ave.
Parvadas de adultos
Las lneas modernas de ponedoras se cran para alta produc-
cin de huevo y a los pollos de engorda para crecer rpido
y tener una buena conversin alimenticia. El factor de
manejo ms importante consiste en conservar las condicio-
nes ptimas de alimentos, agua y ambiental para el bienestar
de las aves, lo que a su vez resulta en produccin eficiente
y crecimiento mximo. Para las aves productoras de carne,
pavos y otros tipos de gallinas reproductoras se requiere lo
mismo. La produccin de huevo o la conversin alimenticia
sernbuenosindicadoresdel xito en el manejo y bienestar de
la parvada. Varios trastornos entorpecen el rendimiento y
resulta importante no slo alejar las enfermedades, sino
prevenir las alteracionesque provoquen malestar.
MANEJO DE LA PARVADA
RE PRODUCTORA
Las parvadasreproductorasdebenmanejarsede tal modo
queseprevenganlasenfermedades transmitidaspor huevo
mediantecualquiertcnicadisponible.
20 . Enfermedades de las aves
Dieta, salud, inmunidad progenitora
Una racin para reproductoras debe contener un valor ms
alto de varios nutrientes que la racin para ponedoras. Las
raciones para postura que resultan suficientes para conser-
var la produccin de huevo, no siempre son apropiadas para
asegurar la buena incubabilidad y salud en la progenie
joven. En muchas ocasiones, la produccin de gallinas
reproductoras es satisfactoria, pero sus embriones o pollitos
muestran sintomas y lesiones por deficiencias vitamnicas.
La racin para reproductoras debe ser adecuada para el
desarrollo del embrin y el pollito, as como para el rendi-
miento de la gallina reproductora.
Las gallinas reproductoras con mala salud por cualquier
razn, a menudo no le proporcionan al embrin algunos fac-
tores nutricionales vitales o, tal vez, le pasan cierto material
txico al huevo. As, los nacimientos son pocos o los pollitos
son de baja calidad y deben desecharse. Mientras que esto
sucedede manera ocasional con las aves en apariencia sanas,
tambin una parvada reproductora sana es la mejor seguri-
dad de una progenie de buenacalidad. Al conservarpor mucho
tiempo los huevos incubables o almacenarlos de manera
inadecuada a bajas temperaturas, humedad o ambiente ina-
propiados, esto puede resultar en pollitos de baja calidad.
Las pollonas chicas se cran en varios tipos de ambiente.
En ciertas zonas, los mtodos de crianza son tales, que se
expone a las aves a enfermedades desde el primer da de
vida. En algunos casos, la exposicin a enfermedades de las
aves muy jvenes carentes de algn anticuerpo materno
puede conducir a mortalidad significativa, o prdida econ-
mica (bronquitis infecciosa, encefalomielitis aviar, IBF, he-
patitis viral del pato). En lugares donde pueda haber
exposicin a una edad muy temprana, los anticuerpos ma-
ternos pueden ser una ayuda significativa para prevenir la
enfermedad. Por otro lado, una alta concentracin de anti-
cuerpos maternos puede interferir con la inmunizacin tem-
prana. Qu tanta inmunidad materna es deseable y contra
cuntas enfermedades?, son temas debatibles y variarn de
acuerdo a la zona donde se cren las aves y el tipo de insta-
laciones de crianza (jaula en comparacin contra piso).
La inmunidad materna se disipa de manera gradual y,
por lo comn, no dura ms all de 2 a 4 semanas despus
del nacimiento. En instalaciones modernas de ponedo-
ras bien atendidas y reemplazos de reproductoras, los polli-
tos y pavipollos no slo se encuentran bien protegidos
contra los elementos, sino tambin contra la introduccin de
enfermedades desde fuentes externas por varias semanaso
ms all del momento cuando una alta inmunidad materna
inicial pueda brindar proteccin. En tales casos, la inmuni-
dad materna es de menos inters. Esto no es tan probable en
granjas de criadoras de pollas o desarrollo de pollos de
engorda inadecuadamente desinfectadas o indebidamente
manejadas, donde la exposicin a un patgeno queperma-
nece desde la parvada anterior o en la cama acumulada que
se vuelve a utilizar, puede suceder tan pronto como desde
el primer da de vida. En estos casos, los anticuerpos mater-
nos protectores son una consideracin muy importante al
prevenir enfermedades o reducir prdidas. Una prctica
comn es vacunar a las hembras reproductoras empleando
vacunas muertas para proporcionar alta proteccin de anti-
cuerpos maternos a la progenie. Las lesiones y residuos del
(Captulo 1)
adyuvantede lasvacunasmuertasinyectadasen la pechuga,
originandecomisosde canalesen la matanza.
Enfermedades internas transmitidas
por huevo
Se emplean varias tcnicas para evitar la transmisin de pa-
tgenos de la hembra hacia su progenie mediante el huevo.
La situacin ideal es tener reproductores libre de todos los
patgenos. Para gran parte de las enfermedades virales
todava no hay manera prctica de lograr estasituacin utpi-
ca. Para otras (encefalomielitis aviar), la probabilidad de
infeccin durante el periodo de postura, con la consecuente
transmisin al huevo, es demasiado grande como para per-
mitir un estado limpio, pero susceptible (vase capitulo 2).
Inmunizacin
Adems de inmunizar a los reproductores contra varias
enfermedades comunes, y prevenir as los efectos adversos
de las infecciones inoportunas en la produccin de huevo,
tambin se les inmuniza contra encefalomielitis aviar du-
rante el periodo de desarrollo para tener la seguridad de que
no se infecten de manera natural durante el periodo que pro-
ducen huevos incubables. Esto no es una garanta absoluta
contra la transmisin de virus por huevo, slo es un medio
prctico de prevenir su seria diseminacin a travs de la
progenieinfectada.La negativaa utilizar la vacunaen parvadas
reproductoras slo estimula este tipo de diseminacin.
Prueba y desecho de portadores
Pueden detectarse portadores de algunas enfermedades
transmitidas transovricamente mediante pruebas serolgi-
cas y se han empleado estos procedimientos para eliminar
de las parvadas reproductoras a los posibles diseminado-
res de enfermedades por huevo. Esto ha tenido ms xito en
el caso de la pulorosis y la tifoidea aviar. Este mtodo ha
sido tan efectivo que su aplicacin en parvadas reproducto-
ras infectadas, junto con tcnicas de manejo, ha permitido en
gran parte la erradicacin de estas enfermedades en muchas
empresas avcolas comerciales en EVA y otros pases.
Pruebas y sacrificio de las parva das infectadas
Donde se detecten reproductores infectados debe desechar-
se la parvada completa. Este mtodo est indicado en cir-
cunstancias donde no es probable detectar mediante pruebas
a todas las aves infectadas. Es un procedimiento costoso y
sin garanta, a menos que exista una ventaja definitiva para
la progenie y la seguridad razonable de que no se infectarn
de ninguna otra fuente despus de entregarse a la granja. Se
usa con xito para eliminar parvadas de pavos y gallinas
reproductoras infectadas con micoplasma.
Destruccin del patgeno dentro del huevo
Se usa presin diferencial entre la atmsfera y el interior del
huevo para filtrar antibiticos a travs del cascarn de
los huevos incubables, y as evitar la transmisin de espe-
cies de Mycoplasma patgenas de la hembra a la progenie.
Esto se logra al sumergir los huevos calientes, en soluciones
fras con antibitico o empleando mquinas especiales de
vaco (2). Adems, con este propsito se inyectan antibi-
ticos de manera directa en los huevos (29).

De la misma manera,se aumentala temperaturadel
huevoparadestruirlos micoplasmasen su interior (54). En
esteprocedimientose elevade maneragradualla tempera-
tura de la incubadora(y la temperaturainternadel huevo)
durante12 a 14 horasa la temperaturamximade supervi-
vencia del embrin,que es de casi 46.9 C, y se enfra de
inmediatoa las temperaturasnormalesde incubacin.Por
lo general,esteprocedimientoreducela incubabilidad.
Tratamiento de la progenie
La progenie que desciende de hembras infectadas puede
tratarse con altas concentraciones de antibiticos, mediante
inyeccin, en el alimento o ambos. Esto no es confiable, pero
puede ser de valor significativo para otros mtodos y puede
auxiliar evitando las prdidas econmicas por enfermedades
transmitidas mediante huevo, que seansensiblesa frrnacos.
Enfermedades transmitidas por el cascarn
Se utilizan varios procedimientos para ve,lcer la contamina-
cin del cascarn que se origina de contenidos intestinales
y de otras fuentes ambientales. El control implica evitar la
contaminacin del cascarn o destruir los microorganismos
antes de que penetren el cascarn.
La penetracin bacteriana al huevo sucede con mayor
facilidad si el cascarn se vuelve poroso. Esto sucede en la
vida tarda de la gallina reproductora o cuando hay desequi-
librio o diferencia entre calcio, fsforo y vitamina D. Las
infecciones virales respiratorias tambin pueden resultar en
cascarones porosos y deficientes.
. VACUNACiN Y VIGilANCIA
SEROlGICA
Sistema inmunitario aviar
Resulta esencial la comprensin del sistema inmunitario
aviar con el fin de realizar los programas de vigilancia
serolgica y de vacunacin. El sistema inmunitario aviar es
complejo e incluye numerosos tipos celulares y mediado-
res qumicos, ya que la funcin primaria del sistema inmu-
nitario consiste en proporcionar al ave la capacidad de
resistir la invasin y los efectos dafiinos de agentes causan-
tes de infecciones. Un aspecto crucial de este sistema es
que tiene memoria inmunolgica, lo cual permite que el ave
responda a una segunda exposicin de un agente en par-
ticular, con una respuesta inmunitaria ms rpida y eficaz.
El sistema inmunitario se caracteriza por proporcionar
tanto inmunidad humoral como celular; estos tipos de res-
puesta tambin se denominan inmunidad de la bolsa y del
timo, respectivamente. La primera se relaciona con las
inmunoglobulinas (anticuerpos) producidas cuando se ex-
pone un ave a cierto microorganismo; estos anticuerpos son
capacesde neutralizar o ayudar a la neutralizacin de agen-
tes infecciosos especficos. Los linfocitos B que se originan
en la bolsa de Fabricio producen los anticuerpos. La inmu-
nidad celular resulta menos fcil de caracterizar, ya que
comprende numerosos tipos celulares y modos de accin.
Ejemplos de la inmunidad celular son la fagocitosis y la
destruccin de los microorganismos infecciosos por macr-
Principios de prevencin de enfermedades: . 21
fagos, la regulacin de la respuesta inmunitaria por las
clulas T colaboradoras, la eliminacin de ciertas clulas
infectadas con virus por parte de las clulas T citotxicas o
la destruccin de clulas tumorales por la clulas asesinas
naturales (NK, del ingls natural killer). El uso eficaz de las
vacunas aprovecha con ventaja ambos tipos de respuesta
inmunitaria: la celular y la humoral; y la vigilancia de
la inmunidad que resulta de la vacunacin o exposicin a las
enfermedades infecciosas depende de manera tpica de la
deteccin de los anticuerpos en la sangre, los cuales se
originan por la respuesta inmunitaria humoral.
Tipos de vacunas
Las vacunas para aves secaracterizan de manera tpica como
productos viables (vivos) o inactivados. Las vacunas viables
se encuentran disponibles contra numerosos virus, bacterias
y coccidias; se administran con mayor frecuencia mediante
tcnicas de vacunacin masiva, tales como la aerosolizacin
o la administracin en el agua de bebida, lo cual las hace
prcticas para la produccin de parvadas de aves de engorda
y de pavos; la excepcin es la vacuna contra la enfermedad
de Marek, la cual debe inyectarse. La inmunidad que pro-
porcionan las vacunas viables puede ser breve o a largo
plazo, por lo que pueden ser necesarias varias vacunacio-
nes para proporcionar inmunidad por mucho tiempo contra
algunos agentes; adems, se debe tener cuidado con estas
vacunas, asegurarsede que se use la vacuna apropiada en la
dosis correcta, ya que si se utiliza una vacuna demasiado
virulenta en aves jvenes o en caso de que sea muy alta la
dosis que se administra, pueden ocasionarse reacciones
vacunales graves, lo que resulta en morbilidad y mortalidad
inaceptables.
En la actualidad est surgiendo una segunda genera-
cin de vacunas viables con el desarrollo de la ingeniera
gentica, en la cual se emplean vacunas vectoras de virus
vivo. Estas vacunas recombinantes utilizan una vacuna
de virus vivo, como el poxvirus aviar o herpesvirus de pavo,
como un vector para transportar el gen que codifica el
antgeno protector de un segundo agente infeccioso, para
el cual se deseala inmunidad. Los ejemplos de estasvacunas
incluyen una vacuna de poxvirus aviar recombinante que
expresa genes para proteger contra influenza aviar H5N2
(7) y un poxvirus aviar recombinante que expresa un ant-
geno del virus de la enfermedad de Newcastle (11); en
condiciones experimentales estas vacunas protegen contra
virus patgenos. La eficacia y efectividad de los costos
de las vacunas recombinantes en condiciones de campo no
se han determinado. Este tipo de vacuna puede ofrecer
proteccin significativa contra la enfermedad con una reac-
cin vacunal adversa mnima.
Las vacunas inactivadas, tambin denominadas vacu-
nas no viables, vacunas de virus muertos, o bacterinas (en
el caso de las bacterias), con frecuencia ofrecen la ventaja
de proporcionar inmunidad a largo plazo. Estas vacunas
deben administrarse por inyeccin subcutnea o intra-
muscular, y en algunos casos constituyen la vacunacin
final despus de uno o ms vacunaciones "primarias" con
vacunas vivas. El trabajo y los costos de vacunacin rela-
cionados con estos productos las hacen ms prcticas para
utilizarlas en parvadas de ponedoras y criadoras en las
cuales se deseaproteccin por periodos prolongados contra
la enfermedad, disminucin de la produccin de huevo, o
ambos.
El objetivo primario de un programa de vacunacin es
prevenir la enfermedad y la disminucin en la produccin
relacionada con la infeccin por agentes infecciosos. En
parvadasde aves de engorda y pavos, se disea un programa
de vacunacin con el fin de protegerlos contra los agentes
infecciosos que representan una amenaza importante para
la productividad de una parvada en una zona geogrfica
especifica. No es posible idear un programa de vacunacin
universalmente eficaz, debido a las diferencias en la expo-
sicin a las enfermedades; es decir, ciertas regiones con un
largo historial de produccin avicola, pueden requerir
un programa de inmunizacin con vacunaciones repeti-
das contra numerosos agentes patgenos diferentes, debido
a la certeza de graves exposiciones a las enfermedades. En
cambio, en granjas de aves nuevas, aisladas geogrfica-
mente de otras instalaciones avicolas, se puede tener la
oportunidad de disminuir los costos de produccin con un
programa de vacunacin ms limitado.
El objetivo de un programa de vacunacin para pone-
doras es prevenir la enfermedad y proporcionar una protec-
cin a largo plazo contra un decremento en la produccin
de huevo y que afecte su calidad. La vacunacin de las
parvadas de reproductoras debe ir a la par de los objeti-
vos para las parvadas de ponedoras, y tambin debe haber
la seguridad de que las concentraciones de anticuerpos
contra los virus seleccionados sean 10 suficientemente ele-
vadas como para proporcionar a la progenie una inmunidad
uniforme mediante anticuerpo s matemos. Debido al gran
valor y la vida media de las parvadas de ponedoras y del pie
de cria, los programas de vacunacin diseados para estas
aves son ms intensos de manera tipica que aqullos utili-
zados para las aves de engorda.
Fallas de las vacunas
Numerosos factores pueden causar el fracaso en la vacuna-
cin. Una de las causas ms frecuentes es la administracin
inapropiada de la vacuna; ciertas vacunas vivas, como la
vacuna contra la enfermedad de Marek, mueren con facili-
dad, y las fallas en apegarsea las instrucciones del fabricante
para el manejo, inactivan al virus antes de su administra-
cin. Las vacunas viables administradas en el agua de
bebida tambin pueden destruirse antes de llegar al ave, si
no se maneja bien o si los sanitizadores del agua no se han
retirado del agua antes de aplicar la vacuna. Las vacunas
que se administran por inyeccin intramuscular o subcut-
nea pueden fallar si los vacunadores no depositan la vacuna
en el sitio apropiado.
Mientras que la causa ms frecuente de falla de la
vacunacin es una insuficiencia o error en la liberacin de
la vacuna, existen muchos casosde vacunas que simplemen-
te no proporcionan la proteccin adecuada. En algunos
casos, la cepa de campo de un microorganismo es muy
virulenta y la cepa vacunal se encuentra muy atenuada. En
esta situacin, la parvada puede inmunizarse de manera
eficaz, pero no es suficiente la inmunidad para proteger
contra la enfermedad por completo. Muchos agentes infec-
ciosos pueden contar con varios serotipos diferentes y la
falla de la vacuna puede deberse a que los antgenos en el
serotipo vacunal son diferentes y no proporcionan protec-
cin contra el serotipo particular del agente que causa la
exposicin de campo. No es poco frecuente que se presente
un brote vacunal con el virus de la bronquitis infecciosa
cuando la exposicin de campo es de un serotipo diferente
al que se utiliz en la vacuna (6).
Las condiciones de manejo pueden ser un punto im-
portante en la prevencin de las fallas de la vacuna. Si se
permite que los agentes infecciosos se desarrollen en una
granja con sucesivas parvadas sin limpiar y desinfectar, es
probable que la dosis de exposicin de un agente infeccioso
en particular sea tan alta, o tan repentina, que un programa
de vacunacin que por lo general ha sido eficaz, sea reba-
sado con facilidad. El estado inmune de la parvada de
reproductoras puede influir tambin en una falla de vacuna-
cin. Si la parvada reproductora produce progenie con
elevadas concentraciones de anticuerpos matemos, puede
ser que se neutralice la vacunacin durante las primeras dos
semanasde vida. El momento de la vacunacin de las aves
jvenes con vacunas viables siempre debe considerar la
presencia o ausencia de anticuerpo s matemos.
Ciertos agentes infecciosos y micotoxinas son inmu-
no supresoresy pueden ocasionar la falla de la vacunacin;
los virus de la enfermedad infecciosa de la bolsa (captulo
29), de la anemia infecciosa (captulo 30), y de la enferme-
dad de Marek (captulo 17) son ejemplos de agentes que
pueden originar inmunosupresin grave en los pollos. Se ha
demostrado experimentalmente que la aflatoxina, una mi-
cotoxina, es inmunosupresora y que se encuentra implicada
en la disminucin a la resistencia a la enfermedad (vase
captulo 36).
Evaluacin de un programa
de vacunacin
Para asegurarse de que sea eficaz un programa de vacuna-
cin, debe evaluarse al mismo de manera regular. Un criterio
lgico de evaluacin para cualquier programa de vacuna-
cin es la prevencin de la morbilidad y la mortalidad. Un
criterio ms sutil, pero igual de importante, son los parme-
tros de produccin; de manera especifica, la conversin del
alimento, ndice de ganancia de peso, vitalidad, decomisos,
produccin de huevo, y calidad del huevo de la parvada, que
deben alcanzar o exceder los estndares de produccin (6).
La produccin tambin puede verse afectada por numerosas
condiciones ambientales y nutricionales; por tanto, si la
produccin es deficiente, deben considerarse todos estos
factores, inciuso el programa de vacunacin.
Vigilancia serolgica
Un programade vacunacinno es completosi no incluye
unavigilancia serolgicaregular.En la produccinde par-
vadasde avesde engorday de pavos,un programaeficaz
puedeconsistir en el muestreoperidico y en pruebasde
sangre cuando se sacrifica a los animales en la planta
de procesamiento.Esta vigilancia serolgicaestableceda-
tos basalesde los ttulos de anticuerpos que resultantanto
de la vacunacincomo de las exposicionesde campo.Por
lo general,los cambiosen los ttulos de anticuerposobser-
vadospuedenindicar una disminucinen la eficaciade la

administracin de vacunas o un aumento en las exposiciones
de campo por algn patgeno en particular. Un programa de
vigilancia serolgica regular tambin resulta til para deter-
minar si una parvada ha estado expuesta a un nuevo pat-
geno, que no se haba manifestado antes en la regin.
La vigilancia serolgica de parvadas de ponedoras
debe efectuarse antes de que se ubique a la parvada en el
edificio de postura, con vigilancia serolgica peridica du-
rante el ciclo de produccin. Este tipo de programa valora
tanto la eficacia en la administracin de vacunas como las
exposiciones de campo a las enfermedades que experi-
mente la parvada. Del mismo modo deben estudiarse las
parvadas de reproductoras que las parvadas de ponedoras y,
en ciertos casos, las reproductoras pueden revacunarse du-
rante la produccin con el propsito de aumentar los ttulos
de anticuerpos maternos en la progenie en caso de que stos
se encuentren bajos.
Interpretacin de los datos serolgicos
Por lo general, no es posible diferenciar entre los anticuer-
pos originados por la vacunacin de aquellos inducidos por
una exposicin de campo contra un determinado agente
infeccioso. La nica diferencia que puede observarse es que
pueden ser ms elevados los ttulos de anticuerpos despus
de una exposicin de campo, que los observados despusde
la vacunacin. Una interpretacin vlida de los resultados
serolgicos requiere del conocimiento completo de la his-
toria de vacunacin de la parvada.
Por lo comn, a una parvada le toman de 1 a 3 semanas
producir cantidades detectables de anticuerpos en el suero,
por tanto, es posible reunir muestras de sangre durante la
mitad de un brote de enfermedad y no es posible detectar
anticuerpos contra el agente causal de la enfermedad. Sin
embargo, se hace un muestreo a la misma parvada dos
semanas ms tarde, sern elevadas las concentraciones de
anticuerpos sricos. Una prctica til en el establecimiento
del diagnstico de una enfermedad es tomar muestras de los
animales en etapa aguda y convalecientes de la parvada,
conforme sufren una exposicin a una enfermedad desco-
nocida. De manera tpica, resultarn negativas las muestras
de suero de los animales en estado agudo durante la fase
inicial del brote de la enfermedad,para los anticuerposcontra
el agenteinfeccioso del que sesospecha.Las muestrasde suero
de los convalecientes, obtenidas poco despus de que se ha
recuperado la parvada, si son positivas, proporcionarn un
diagnstico definitivo cuando se interpreten junto con los
signos clnicos y las lesiones del caso. Un concepto impor-
tante en la interpretacin de los resultados serolgicos es
que una sola prueba serolgica positiva, nicamente indica
que la parvada estuvo expuesta a ese agente infeccioso
durante su vida.
A menudo, diferentes laboratorios ofrecen llevar a
cabo pruebas serolgicas utilizando diferentes reactivos o
tcnicas, por lo cual puede resultar confusa la comparacin
de los ttulos de anticuerpos (un ttulo es una medida de la
concentracin o cantidad de anticuerpo s en el suero) comu-
nicadas por diferentes laboratorios. Es mejor utilizar un
laboratorio para una prueba determinada para que se esta-
blezca una variacin familiar de ttulos negativos, bajos o
elevados. Con experiencia y entrenamiento, los gerentes
pueden llegar a interpretar los resultados serolgicos. En las
Principios deprevencinde enfermedades:... . 23
fases iniciales del establecimiento de un programa de vigi-
lancia serolgica, es importante consultar a un mdico ve-
terinario especializado en aves para desarrollar lineamientos
para la interpretacin de los resultados de las pruebas.
. MANEJO DE LOS HUEVOS INCUBABLES
Limpieza de los huevos incubables
No deben utilizarse para incubacin aquellos huevos muy
sucios. En caso de utilizarse, debern limpiarse en seco
cuando se les recolecta. Mientras ms limpia se encuentre
la superficie del cascarn, menor ser la probabilidad de que
exista contaminacin y penetracin bacteriana al huevo.
La consideracin ms importante en el saneamiento de
los huevos incubables es manejar a la parvada de tal modo
que los huevos estn limpios. Para cumplir con este objetivo
se agrupan varios factores. Por lo general, con los ponederos
con fondo de alambre y pendiente con o sin recoleccin
automtica, los huevos estn limpios y su contamina-
cin bacteriana es minima.
Tambin pueden producirse huevos limpios en pone-
deros convencionales tipo caja, si se conserva limpio cons-
tantemente el material para el ponedero mediante el
reemplazo continuo del material sucio. La rotura de huevos
puede reducirse al proporcionar suficientes ponederos para
el periodo de mxima postura.
La cantidad de huevos de piso o patio puede reducirse
mediante el diseo y ubicacin conveniente de los ponede-
ros cuando lo requieran las pollas en crecimiento; el lugar y
el diseo variarn con el tipo de caseta. Se deben oscurecer
y ventilar los ponederos y evitar que las gallinas los utilicen
como perchas durante la noche, ya que contaminan la zona
con sus heces fecal es.
Conservar seca la cama es un auxiliar en la prevencin
de la suciedad en los ponederos, y en el material de los
mismos. Si el diseo y construccin de la caseta de repro-
ductoras son apropiados para crear condiciones que ayuden
a conservar seca la cama, favorecen el control de enferme-
dades en el huevo incubable. La parvada reproductora para
mesatiene un rendimiento satisfactorio en casetassin cama,
ya sean con rejillas o piso de alambre con pendiente, y esto
elimina la suciedad de los huevos originada por tener cama
y heces en los ponederos. Las razas pesadasy los pavos no
tienen tan buen rendimiento en este tipo de pisos, as que se
utiliza una combinacin de parte enrejillado y parte con
cama para auxiliar en el manejo de la cama.
Deben tomarse medidas para evitar las infecciones por
Salmonella, stas son: utilizar ingredientes alimenticios li-
bres de sta, en particular la harina de carne; eliminar estos
patgenosdel alimento mezclado (peletizado); conservar lim-
pio el alimento mediante buenasprcticasde manejo as como
instalaciones de almacenamiento, y conservar alejados de
las casetase instalacionesa los portadoresnaturales(roedores,
aves silvestres,mascotas).Al prevenir la salmone!osisy otros
tipos de infecciones entricas, tambin se ayuda a evitar las
heces hmedas que contribuyen a una cama hmeda.
Sobre todo, deben recolectarse con frecuencia los hue-
vos, en especialdurante el inicio del da cuando gran parte de
las hembras visitan los ponederos. Deben recolectarse con
24 . Enfermedades de las aves
un equipo limpio y sano,y conservarseen unazonasecay
libre de polvo.
Fumigacin de huevos
Debe desinfectarse la superficie del cascarn de los huevos
incubables, de inmediato despus de la recoleccin (fumi-
gacin en la granja). Si no puede efectuarse la fumigacin
en la granja, deberllevarsea cabo tan pronto como sea
posible, de preferencia antes de que los huevos entren a las
instalaciones de la incubadora o a la zona de procesamiento
del huevo. Mientras ms tarda sea la fumigacin, menos
efectiva ser debido a que las bacterias habrn tenido mucho
tiempo para penetrar al cascarn. Los huevos sin fumigar
elevan la posibilidad de transportar alguna infeccin seria
hacia la incubadora cuando existen pollitos recin nacidos
(vase Desinfectantes, Formaldehdo).
Lavado y esterilizacin liquida
Es una rutina lavar los huevos comerciales con solucin
caliente de detergente a una temperatura (de 43 a 51.8 C)
siempre mayor que la de los huevos, cuando entran a la
mquina de lavado -por lo menos 16.6 C o ms, pero sin
exceder 54 C- seguido de saneamiento del cascarn por
algn compuesto clorinado, cuatemario de amonio, u otro
agente sanitizador. Este procedimiento ha sido utilizado con
xito en huevos incubables, pero han sucedido desastres
reales al contaminarse cientos de huevos en lugar de saniti-
zarlos, por emplear agua sucia, en especial en mquinas de
lavado con recirculacin. Aun si se lavan de manera ade-
cuada los huevos, aqullos muy sucios deben limpiarse
primero con lija con el fin de evitar la contaminacin
excesiva de la solucin y el equipo de lavado. Si el contenido
de hierro del agua de lavado excede las 5 ppm, se favorece
la multiplicacin de ciertos tipos de bacterias y se origina
un serio problema de descomposicin del huevo. Scott y
Swetnam (43) presentan una revisin de los agentes saniti-
zantes para huevo.
Si se lavan los huevos slo debe ser con un tipo de
mquina (del tipo de bandas con cepillos, usando el princi-
pio del agua de lavado del flujo completo) que asegure
contra la contaminacin con el agua sucia o agua para
enjuagar. Tambin es necesaria una supervisin muy cuida-
dosa para que todo el equipo se encuentre funcionando de
manera apropiada en todo momento y se limpie a diario. En
ciertos tipos de mquinas, si falla el sistema de lavado, unos
cuantoshuevos pueden contaminar el aguay as contaminar a
miles de otros, antesde que se detectey secorrija el problema.
Los huevos contaminados en la incubadora establecen una
reaccin en cadena de explosiones de huevos que contami-
nan los huevos adyacentes, ocasionando ms explosiones y
mayor contaminacin. Mientras que puede hacerse de ma-
nera satisfactoria un lavado y esterilizacin lquida de los
huevos incubables, el procedimiento es objeto de dificulta-
des operacional es y no debe intentarse como rutina bsica,
sin un completo conocimiento de los riesgos implicados.
Siempre que se trasladen huevos fros hacia alguna
atmsfera clida y hmeda, la humedad se condensa en los
cascarones fros (denominada "sudor"), y constituye un
medio de crecimiento para aquellas bacterias y hongos ya
(Captulo 1)
presentes en los cascarones sucios o sin sanear, lo cual
origina aire contaminado alrededor de los huevos. Por tanto,
deben calentarse los huevos fros a la temperatura ambiente
en aire limpio y bajo de humedad antes de colocarlos en una
incubadora.
Instalaciones para almacenamiento
Despus de la fumigacin u otra esterilizacin al cascarn,
con frecuencia se guardan los huevos incubables en un
cuarto fro (casi a 10 C) en la incubadora, hasta que se
colocan. Estos cuartos deben encontrarse limpios y libres
de hongos y bacterias, y desinfectarse de manera peridica
para evitar la recontaminacin de los cascarones. Historias
clnicas indican que la infeccin en pollitos puede rastrearse
a veces en huevos incubables contaminados con hongos;
se han producido infecciones experimentales al contaminar
cascaronescon esporas de hongos (53). Para mayores deta-
lles de los procedimientos de manejo del huevo para con-
trolar la salmonelosis, vase captulo 3.
Debido a posibles aspectos de salud por inhalacin de
vapores de formaldehdo, el personal de las incubadoras
debe estar alerta de cualquier mtodo o compuesto nuevo y
eficaz que est disponible para la esterilizacin de huevos.
. MANEJO DE LOS BROTES
DE ENFERMEDAD
Observar lo normal
Los buenos productores de aves observan en cualquier
momento el consumo de alimento yagua, y la produccin
de huevo, pero de mayor importancia estn atentos a los
sonidos y actividades normales de la parvada. Sienten de
inmediato cuando es anormal cualquiera de estos aspectos
y lo interpretan como signo de salud anormal. Cuando esto
sucede debe suponerse que ha tenido acceso a la granja una
enfermedad infecciosa y debe rastrearse en cualquier lugar
durante la investigacin. En una empresa moderna como
la de las aves, cualquier enfermedad origina una seria inte-
rrupcin en la operacin econmica de la granja y de las
plantas procesadorasde productos. Las enfermedades infec-
ciosas serias pueden provocar estragos. Cuando se sospecha
una enfermedad deben seguirse los siguientes pasos.
Buscar trastornos no infecciosos
Se deben tomar precauciones contra la transmisin de una
enfermedad infecciosa que tal vez exista y adems hay que
investigar de inmediato los errores de manejo. Un alto
porcentaje de los denominadosproblemas de enfermedad en-
viados a los laboratorios para diagnstico son trastornos no
infecciososrelacionadoscon el mane.io:errores de despicado;
consumo de cama y basura; privacin de alimento yagua;
enfriamiento de los pollitos; lesiones por manejo brusco,
equipo automtico o inyeccin de frmacos; interrupciones
elctricas; canibalismo; sofocamiento; hacinamiento; mala
distribucin de comederos, bebederos y ventiladores; in-
gredientes alimenticios de baja calidad y baratos; ingredien-
tes que ocasionan rechazo al alimento; tamao inadecuado
de las partculas de los ingredientes del alimento: ataQues

de roedores y depredadores (1, 9). Zander observ una
grave cada en la produccin de huevo en una parvada libre
de patgenos, despus de una falla en un comedero mec-
nico durante 48 horas (55). Bell (8) observ una notable
reduccin en la postura por una privacin de agua vinculada
a un sistema de despicado, el cual dejaba un pico inferior
largo, que haca dificil el tomar agua cuando era bajo el nivel
de la misma. stos son trastornos que no requieren los
servicios de un laboratorio de diagnstico. Los avicultores
pueden detectar los parsitos externos (caros, piojos, ga-
rrapatas) si examinan a las aves afectadas.
Cuarentenar la parvada
Si no se encuentran factores de manejo, el siguiente paso es
estableceruna cuarentenade la caseta,construccin, unidad de
la granja o la granja enteradependiendode su diseo y progra-
macin. Si se anticip esta urgencia cuando se construy y
dise originalmente la granja, la cuarentena ser un pro-
blema menor. Un brote de enfermedad puede ser un desastre
econmico si no se consider en la planeacin original de
la granja el principio bsico de "una edad nica en unidades
cuarentenables". Se deben designar cuidadores para las
aves afectadas. o por lo menos visitar al final a las enfermas.
Enviar muestras o l/amar al mdico veterinario
El propietario o encargado debe enviar muestras tpicas a un
laboratorio de diagnstico o llamar al mdico veterinario
para que visite la granja y establezca el diagnstico. Los
propietarios deben buscar diagnsticos profesionales en vez
de intentar esconder alguna enfermedad por la posibili-
dad de recriminacin pblica. Los mdicos veterinarios y
encargados, pueden y deben ayudar a disipar este temor
conservando altos estndaresticos y evitando discutir con
otros los problemas de un productor, aunque hay momentos
cuando se debe alertar de algn problema a todos los pro-
ductores. A menudo se les pide a los trabajadores que
examinen la parvada, elijan muestras para laboratorio e
inicien procedimientos de primeros auxilios hastaque pueda
llamarse o llegue el mdico veterinario. Si es as, deben
utilizar ropa y calzado protectores cuando entren a la granja.
Cuando se dirijan al laboratorio no deben visitar otra granja.
Diagnstico
Es importante establecer un diagnstico tan pronto como
sea posible. Las acciones a seguir, las determinar la natu-
raleza de la enfermedad. Por ninguna razn debe demorar
un productor cuando amenazauna enfermedad, pues tal vez
est fuera de control antes de que se logre el diagnstico.
No siempre es posible tratar o verificar los efectos dainos
de una enfermedad; sin embargo, resulta importante hacer
planes para el futuro identificando todas las enfermedades
que existan. El mdico veterinario debe estar consciente en
cuanto al problema econmico del propietario en tales mo-
mentos y l debe proporcionar asesora y asistencia tan
pronto se encuentre disponible la informacin o pueda
emitirse un juicio.
Precauciones especiales
Ciertas enfennedades (omitosis, erisipela, infecciones mi-
cticas) son riesgosas en especial para los humanos, adems
Principios de prevencin de enfermedades. 25
de ocasionar serias prdidas en aves. Cuando se sospecheno
diagnostiquen estos trastornos debern tomarse precaucio-
nes adicionales para evitar la infeccin en humanos. Debe
notificarse a las autoridades sanitarias respectivas de los
brotes de ornitosis, as como alertarse de la enfermedad, de
riesgos y precauciones necesarias al personal de manejo y
procesado.
En algunos estados deben comunicarse de inmediato
ciertas enfermedades (infecciones por Salmonella, ornito-
sis, laringotraquetis) a las autoridades estatales de control
de enfermedades con el fin de que se puedan efectuar las
acciones y estudios adecuados para proteger a la poblacin
humana y a la industria avcola. El sentido comn dicta que
debe informarse a las autoridades reguladoras apropiadas,
cuando se encuentra un trastorno indicativo de una enfer-
medad extica como el Newcastle vicerotrpico velogni-
co, tifoidea aviar o influenza aviar.
Cuidados
Ya sea que la parvada consista de unos cuantos cientos o
miles de individuos, los cuidados tienen una importante
funcin en el resultado de la enfermedad. Debe proporcio-
narse calor adicional a los pollitos jvenes que se estn
apiando debido a una enfermedad y acercarles agua limpia
y fresca (o medicada). A veces, es necesario colocar bebe-
deros de manera temporal durante algn trastorno. En el
caso de que los accesosal agua se localicen donde los pollos
deben brincar hacia alguna parte elevada, o los pavos deben
cruzar la luz del sol caliente para alcanzarla, los enfermos
no tendrn la energa o la iniciativa para buscar el agua.
Pronto se deshidratarn, lo que es un paso temprano en el
camino hacia la muerte. Los patios para pavos deben encon-
trarse bien secos, debido a que estas aves beben de los
charcos, los cuales pueden estar muy contaminados.
Los mismos principios son aplicables para el alimento.
Puede estimularse a las aves enfermas a comer, si el encar-
gado esparce alimento y hace ruido con los comederos o
agrega pequeas cantidades de alimento fresco. En ocasio-
nes, un poco de melaza en el agua o alimento (500 mL/4 L)
estimular el consumo. Parece ser que ciertos antibiti-
cos estimulan el consumo de alimento cuando se incluyen
en la dieta. Sin embargo, debe retirarse de inmediato cual-
quier aditivo que pueda resultar desagradable a las aves.
A veces, las aves se encuentran tan deprimidas o
moribundas, que el encargado debe caminar con frecuencia
entre ellas para levantarlas para que as coman o beban.
Debe sacrificarse de alguna manera a las aves en mal
estado o con alguna enfermedad sin esperanza,para contro-
lar o evitar los derrames de sangre o exudado s (vase
Procedimientos de diagnstico). Deben desecharsede inme-
diato las aves muertas o destruidas (vase Desecho de aves
muertas).
Frmacos
No deben administrarse frmacos hasta que se obtenga un
diagnstico o se consulte al mdico veterinario. Puede ser
un desperdicio de dinero, o resultar daino o aun desastroso
si se administra un frmaco no apropiado. Si se encuentra
una enfermedad infecciosa y se prescriben los frmacos
correctivos deben utilizarse con mucho cuidado de acuerdo
con las indicaciones.
26 . Enfermedades de las aves
En el caso de los animales productores decame existen
estrictas regulaciones que rigen el uso de frmacos en los
alimentos mezclados. Para informacin, escribir a la US
Food and Drug Administration (FDA), 5600 Fishers Lane,
Rockville, MD 20857. Una referencia prctica es Feed
Additive Compendium, que se actualiza anualmente y se
publica por Miller Publishing Co., Minnetonka MN. Los
fabricantes de alimentos deben tener la autorizacin de la
FDA para incluir gran parte de los frmacos en los alimentos
mezclados. Cuando van a enviarse al mercado parvadas
tratadas debe esperarse un periodo especifico antes del
sacrificio (dependiendo del frmaco utilizado), para permi-
tir que desaparezcan de los tejidos los residuos del frmaco.
Si la parvada se encuentra produciendo huevos para consu-
mo cuando se le medica, el frmaco debe estar autorizado
para utilizarse en parvadas ponedoras o bien deben dese-
charse los huevos durante o por algn tiempo despus del
tratamiento, lo cual es una alternativa costosa.
Si la parvada est produciendo huevos incubables
cuando se infecta y existe el riesgo de que pueda existir la
transmisin del patgeno infeccioso de las hembras hacia
la progenie (salmonelosis, micoplasmosis, encefalomielitis
aviar), no deben emplearse estos huevos para la incubacin,
hastaque haya desaparecido el riesgo. Tambin debe tenerse
en mente que los residuos, en los huevos frtiles, de frma-
cos empleados para tratar a las reproductoras tal vez puedan
ocasionar anormalidades en algunos embriones.
Disposicin de la parvada
No debe moverse o manejarse la parvada sino hasta su
recuperacin, a menos que el traslado sea a un medio ms
favorable como parte del tratamiento. Despus de completar
el tratamiento, y en caso de haberse aplicado, y si parece
que ya se encuentra sana la parvada, se le puede enviar al
mercado o trasladarse a instalaciones permanentes, si tal
movimiento constituye parte del programa de manejo. Pue-
den permanecer algunos portadores sanos. Si se va a trasla-
dar la parvada a otra granja despoblada, esto no representar
algn problema, excel?to que a veces puede enfermarse por
el estrs del manejo y traslado. Si se ubica a la parvada
recuperada en una granja con mltiples edades,los portado-
res pueden introducir la enfermedad a parvadas susceptibles
que ya se encuentren ah. Si la parvada recuperada todava
est en instalaciones permanentes con edades mltiples, las
parvadas recin introducidas pueden exponerse y contraer
la enfermedad,hecho comn, en especialcon los padeci-
mientos respiratorios y transmitidos por cama.
PROCEDIMIENTOS DE DIAGNSTICO
Existen varios mtodos de diagnstico y de necropsia satis-
factorios. Pueden variar las tcnicas y los instrumentos
utilizados por un patlogo, de aqullos empleados por otro.
Aqu se ofrecen algunas sugerencias para guiar al estudiante
y al principiante. El objetivo de la necropsia es determinar
la causa de un desempeo no satisfactorio, signo o mortali-
dad al examinar tejidos y rganos y obtener las mejores
muestras posibles para efectuar pruebas microbiolgicas,
(Captulo 1)
serolgicas, histopatolgicas o de inoculacin en animales.
Es importante que durante el proceso, los materiales infec-
ciosos no pongan en Tiesgo la salud de humanos, ganado u
otras aves. Con procedimientos metdicos es menos proba-
ble ignorar posibles pistas y no se contaminarn mucho los
tejidos antes de los exmenes. Recurdese que siempre
puede desecharseuna muestra de sangre o tejido determi-
nadas que despus se considere sin valor. Es mejor conser-
var los tejidos y luego desecharlos si se precisa que no son
necesarios o importantes para el diagnstico.
Una gua para un buen diagnstico aviar es el arte de
"observar tanto el bosque, como los rboles". Hay que tratar
de identificar los problemas de parvada ms significativos en
vez de preocuparse en trastornos aviares individuales. Vig-
lense los patrones de patologa segn se presentan por el
diagnstico total.
En la informacin tcnica comprendida en los si-
guientes captulos de este libro se encuentran las tcnicas y
los procedimientos requeridos para hacer un diagnstico
preciso e identificar los agentes especficos de enferme-
dad, as como en los excelentes manuales de referencia: A
Laboratory Manualfor Isolation and ldentification of Avian
Pathogens (38), Avian Disease Manual (49), Avian Histo-
pathology (41) y Color Atlas of Diseases ofthe Domestic
Fowl and Turkey (39). Debe consultarseAvian Hematology
and Citology (12) para informacin detallada de elementos
sanguneos y mtodos para preparacones y estudios de
aves. De manera continua hay informacin nueva en las
siguientesrevistas:Avian Diseases,Avian Pathology, Poultry
Science, memorias de varias conferencias regionales
de enfermedades de aves y otras revistas de ciencia y pato-
logia aviar.
Anamnesis
Aquel patlogo que no ha visto la granja o la parvada antes
de intentar diagnosticar el problema y recomendar medidas
correctivas, se encuentra en desventaja. Esto puede obviarse
al conseguir una historia completa de la enfermedad y de
todos los hechos conducentes al brote. Mientras mayor
informacin tengan los patlogos acerca de la historia y el
medio ambiente, podrn proceder a solucionar ms direc-
tamente los problemas. Por desgracia, la historia slo incluye
las situaciones, hechos y signos que el encargado, propieta-
rio, trabajadores o vecinos, observan y recuerdan. El cono-
cimiento de factores de manejo como ventilacin, sistemas
de alimentacin y aguaje, registros precisos de produc-
cin de huevo, consumo de alimentos, formulacin del ali-
mento y peso corporal; programa de luz; prcticas de
despicado y procedimientos de crianza y desarrollo; medi-
caciones y vacunaciones utilizadas de manera comn; edad;
antecedentesde enfermedades, localizacin de la granja y
fenmenos climticos poco usuales, pueden hacer la dife-
rencia entre el diagnstico del problema de la parvada y el
hallazgo de unos cuantos trastornos diversos en una muestra
que puede o no ser representativa. Tal vez sean pistas
importantes la duracin de los signos, el nmero de enfer-
mos y muertos, y cundo y dnde se les encontr muertos.
Los productores de aves desarrollan un alto grado de
conocimiento acerca de las enfermedades avcolas, y por lo
general reconocen aquellas que resultan en signos y lesiones

notables o precisos. Por tanto, a menudo el mdico veteri-
nario se enfrenta a casos oscuros, no notables y complicados
que ameritan estudios amplios. El mdico veterinario debe
verificar todas las posibilidades de enfermedad aun si todo
parece indicar que es ms probable que el rendimiento
reducido se deba a un factor de manejo. Esto requiere de un
enfoque sistemtico para asegurarse que nada se pasa por
alto.
Examen externo
Bsquense parsitos externos. Pueden encontrarse piojos y
caros (Ornithonyssus si/viarum) en los pollos afectados. Si
se sospecha de caros rojos (Dermanyssus ga//inae) o chin-
che azul (Argas persicus) deben examinarse las reas de
perchas, grietas y rejillas en las casetas y alrededor de los
patios, debido a que estas especiesno permanecen sobre las
aves. Vase el captulo 32 para el diagnstico e identifica-
cin de los parsitos externos.
Debe observarse con detenimiento la conducta general
de las aves vivas y todas las situaciones anormales. Resulta
muy importante buscar evidencias de incoordinacin, tem-
blores, trastornos paralticos, marcha anormal y debilidad
de piernas, depresin, ceguera y signos respiratorios an-
tes de sacrificar a las aves de muestra. Es de gran utilidad
colocar a las avesen una jaula paraobservarlasdespusde que
se hayan acostumbrado a los alrededores y puedan desem-
pearse a su mxima capacidad. Es aconsejable en ocasio-
nes guardar algunas de las aves afectadas con el fin de
observar una posible recuperacin de algn trastorno tran-
sitorio (parlisis pasajera), infeccin respiratoria, toxicidad
qumica, privacin de alimento o agua en la granja o sobre-
calentamiento durante el transporte al laboratorio.
En ei examen deben observarse tumores, abscesos,
cambios de piel, condicin del pico, evidencia de canibalismo,
lesiones, diarrea, exudados nasales o respiratorios, exudado
conjuntival, estado de la cresta y plumas, deshidratacin y
estado de carnes del ave. Todos estos datos son pistas tiles.
Muestras de sangre
Estas muestras pueden tomarse en este momento (inmedia-
tamente despus de sacrificar al ave). A menudo es deseable
contar con dos muestras de sangre (pareadas), varios das
aparte, para determinar un ttulo creciente o decreciente de
anticuerpo s en el suero a cierta enfermedad (enfermedad
de Newcastle). En este caso, puede tomarse una muestra de
sangre de la vena principal del ala (braquial) o vena yugular,
o por puncin cardiaca y conservar el ave para una segunda
muestra.
Por lo general, la venipuntura de la vena braquial es el
mtodo ms sencillo y mejor para obtener sangre de pavos,
pollos y gran parte de las aves en condiciones de campo, en
especial cuando el ave va a regresar a la parvada. A los patos
se les sangra de la vena safena, cerca de la pata. Se expone
la vena a la vista al arrancar unas cuantas plumas de la cara
ventral de la regin humeral del ala. La vena se observar
en la depresin entre los msculos bceps braquial y el
trceps braquial. Es ms sencillo observar, si antes se embe-
be la piel con alcohol a 70% u otro desinfectante incoloro.
Para facilitar la venipuntura. se deben extender con la mano
Principios de prevencin de enfermedades.
izquierda ambasalasde maneradorsal, conservndolasfirme-
mentejuntas en el rea donde se originan. Puncionar la aguja
en la vena del ala derecha sosteniendo la jeringa con la
mano derecha (figura 1-9). Deber hacerse en sentido
opuesto a la direccin del flujo sanguineo.
Entre el esternn y el metaesternn (23) puede efec-
tuarse la puncin cardiaca de manera anteromedial, lateral-
mente a travs de la caja torcica o anteroposteriormente en
la entrada torcica. Slo con la experiencia adquirida puede
uno aprender con exactitud dnde y en qu ngulo insertar
la aguja. Es mejor practicar estas tcnicas en aves recin
sacrificadas antes de intentar sangrar aves vivas, Una regla
general para la puncin lateral consiste en dibujar una lnea
vertical imaginaria en el extremo anterior y en ngulo recto
a la quilla y entonces palparla a lo largo de la lnea. Puede
sentirse el latido cardiaco e insertarse la aguja a la profun-
didad debida.
Debe sostenerse al ave sobre su espalda con la quilla
hacia arriba para la puncin cardiaca a travs de la entrada
torcica. Entonces, se hacen a un lado al buche y a su
contenido con un dedo, mientras se gua la aguja a lo largo
del ngulo ventral de la entrada. Despus de penetrar, se
dirige la aguja horizontal y posteriormente a lo largo de la
lnea media hasta alcanzar el corazn.
El sitio para la puncin cardiaca entre el esternn y el
metaesternn en un pollo maduro es de casi 2.5 cm, dorsales
y posteriores, al punto del extremo anterior de la quilla. Se
dirige la aguja en un ngulo casi de 45 grados en direccin
anteromedial, hacia la articulacin opuesta del hombro. La
aguja debe pasar a travs del ngulo formado por el esternn
y el metaesternn y dirigirla hacia el corazn. Para mayores
detalles e ilustraciones vase Hofstad (23).
El tamao y largo de la aguja requerida para venopun-
cin y puncin cardiaca dependern del tamao del
ave: para pollitos jvenes y pollonas, una aguja No. 20 de
1.8 cm, para pollos maduros una aguja No. 20 de 5 cm. Para
los pavos maduros tal vez se necesiten agujas ms largas.
Es esencial para un sangrado rpido y preciso que la aguja
est afilada. Debe hacerse un vaco muy ligero de manera
intermitente, con el propsito de determinar cuando se ha
efectuado la puncin de la vena o del corazn. Debe utili-
zarse un vaco continuo y ligero despus de punconar la
vena para obtener sangre. Si el vaco es demasiado grande,
puede llevarse parte del vaso haca la aguja y taparla, en
ocasiones es necesario rotar la aguja y la jeringa para
asegurarsede que la apertura del bisel se encuentra libre en
ellumen del vaso.
Para gran parte de los estudios serolgicos es suficiente
el suero de 2 mL de sangre. sta deber retirarse asptica-
mente y colocarse en un envase limpio, el cual se coloca
horizontalmente o casi, hasta que se coagula la sangre. De
manera ocasional, una muestra puede requerir mucho tiem-
po para coagular. Esto es cierto en especial para la sangre
del pavo, puede acelerarse la coagulacin agregando una
gota de extracto de tejido, que se obfiene al sacrificar a
una cantidad de embriones de pollo de lOa 12 das de edad,
pulverizndolos en un agitador Waring y congelndolos
para usos futuros. Despus de q'le el cogulo se encuentra
firme, debe retornarse el frasco a la posicin vertical para
permitir que se rena el suero en el fondo. Tambin existen
frascos de plstico para recolectar sangre. El cogulo no se
28 . Enfermedades de las aves
Figura 1-9. Obtencin de una muestra de sangre de la ven"
del ala de un ave.
adhiere al frasco y no es necesarianinguna posicin especial
durante la coagulacin. A menudo, el suero proveniente de
gallinas grasosas aparecer lechoso debido a los lpidos. Al
colocar los frascos en una incubadora se acelerar la sin-
resis. Nunca debe refrigerarse de inmediato una muestra
fresca de sangre, ya que esto retardar el proceso de coagu-
lacin. Si se necesitan pruebas de aglutinacin no debe
enfriarse el suero, ya que a menudo ocasiona reacciones
falsas-positivas.
En caso de requerirse una muestra de sangre sin coa-
gular deber colocarse en una solucin de citrato de sodio
en una proporcin de 1.5 mL de solucin a 2% por 10 mL
de sangre fresca o depositarse en un frasco conteniendo
polvo de citrato de sodio en proporcin de 3 mg/l mL de
sangre entera y entonces agitar con rapidez la mezcla. Una
manera de preparar los tubos para colectar sangre estril con
citrato, es agregar antes de tiempo la cantidad adecuada de
solucin de citrato de sodio a 2% a los tubos y entonces
esterilizar la solucin y evaporar la humedad en un horno.
Adems, pueden obtenerse de manera comercial los
frascos colectores de sangre que contienen el anticoagulante
heparina en compaas que proporcionan equipo de labora-
torio. Para ciertos tipos de pruebas serolgicas se puede
absorber sangre fresca en las puntas de tiras de papel filtro
(Captulo J)
secndolas y envindolas al laboratorio de diagnstico,
donde se pueden recuperar los anticuerpospara prueba, colo-
cando las piezas de papel en solucin salina (figura 1-10).
Si se sospecha de parsitos sanguneos o discrasia
sangunea, deben obtenerse frotis de sangre entera en por-
taobjetos limpios y calentados previamente para obtener un
rpido secado.Paratcnicas de tincin, vaseCampbell (12).
En pollitos muy pequeos, puede obtenerse una gota
de sangre para un montaje o frotis hmedo al puncionar la
vena del lado posteromedial de la pierna o puncionando o
cortando la cresta.
Sacrificio de aves para necropsia
Dislocacin cervical
Pueden utilizarse varios mtodos para sacrificar aves y cada
uno de ellos tiene ciertas ventajas. El objetivo es sacrificar
al instante el ave para que no sufra en el proceso. La rapidez
con que se sacrifique a un ave pequea se muestra en la
figura 1-11. La dislocacin cervical, como se describe, est
considerada como un mtodo humanitario de eutanasia en
aves por la American Veterinary Medical Association
(AVMA) (5).
Se pueden utilizar las pinzas Burdizzo (emasculador)
para castracin en bovinos con el fin de sacrificar pollos
grandes y pavos. Para una persona, resulta ardua esta ope-
racin y sostener al mismo tiempo al ave, pero es muy
sencillo con la ayuda de algn asistente. Esta tcnica tam-
bin evita la regurgitacin agnica y la aspiracin de! con-
tenido del buche hacia las vas respiratorias, si las pinzas se
dejan prensando hasta que cesen los espasmos musculares
reflejos. El cuello de un ave joven tambin puede romperse
con facilidad presionndolo con firmeza contra el borde
agudo de una mesa, o por pinchamiento entre el pulgar y el
dedo ndice, o utilizando los ngulos no cortantes de unas
tijeras quirrgicas como un pequeo emasculador (pin-
zas Burdizzo).
Electrocucin
Asimismo es satisfactorio este mtodo. Se fijan pinzas a la
cloaca y al pico (esto asegurar contactos hmedos) al
extremo de cables elctricos. Entonces, se conectan dichos
cables de manera directa a un contacto estndar de corriente
Figura 1-10. Sangre absorbida en tiras de papel filtro Para
pruebas de anticuerpos se recupera el suero al emplear
una pieza de papel embebido con sangre en solucin salina
(Beard).

Figura 1-11. Para hacer la eutanasia de un pollo o de un pavo pequeo, se sostiene al ave segn se ilustra. Las patas se
mantienen en una posicin fija con una mano. El pulgar y el dedo ndice de la otra mano, rodean la base del crneo, y los
dedos medio y anular sostienen el pico. La dislocacin cervical se acompaa de una rpida extensin del brazo sosteniendo
la cabeza con una flexin dorsal simultnea de sta (recuadro).
de 110 voltios. Se coloca un switch para alimentar la co-
rriente elctrica a travs de los cables. Con este sistema se
agita el ave en pocas ocasiones y asi no se dispersa polvo o
regurgita el contenido del buche. Tambin hay un riesgo
menor de hemorragias agnicas o prdida de sangre cuando
se deseanmuestras de tejido. Deben reconocerse los riesgos
obvios para el personal y de cortocircuitos en los extre-
mos de las mesas de metal.
Otros
Las aves seleccionadas para diagnstico pueden sacrificarse
ademsmediante inyeccin intravenosa con soluciones para
eutanasia. Otro mtodo que podra ser satisfactorio es la as-
fixia; se coloca el ave en una cmara llena de bixido de
carbono (CO2). Puede limitar el uso de esta tcnica la dis-
ponibilidad local de CO2.
En un informe de la AVMA (5), pueden encontrarse
otros mtodos de eutanasia. El mtodo seleccionado depen-
der de la situacin existente: especies,tamao y cantidad de
aves a necropsiarse o sacrificarse, o tejidos, lquidos y
cultivos a tomar, etc.
Precauciones para la necropsia
Si existe alguna razn para sospechar que las aves a necrop-
siarse estn infectadas con una enfermedad que pueda ser
contagiosa para los seres humanos (omitosis, erisipela, en-
Principios de prevencin de enfermedades: .29
cet'alitis equina) son esenciales estrictas medidas sanitarias.
La mesa de necropsias y el ave deben encontrarse amplia-
mente humedecidas con algn desinfectante. Deben utili-
zarse buenos guantes de caucho y tener cuidado de que ni
el patlogo, ni los asistentespuncionen la piel de sus manos
o inhalen polvo o aerosoles provenientes de tejidos o heces
fecales. Es recomendable emplear una mscara respiratoria
para partlculas finas y evitar asl la inhalacin de polvo
contaminado. A todo el personal de laboratorio que pueda
entrar en contacto con cadveres, tejido o cultivos, de su
posible naturaleza infecciosa se le debe informar y tomar
precauciones.
Con algunas notables excepciones (vase Enfermeda-
des especificas), los patgenos infecciosos encontrados con
mayor frecuencia, no se consideran patgenos para los
humanos. No obstante, puede ser adecuado usar siempre
guantes de caucho mientras se practican necropsias. Vase
Galton y Arnstein (18), para una revisin de las enfermeda-
des avlcolas en salud pblica. Examinar muestras en
charolas metlicas que sean apropiadas para un autoclave,
facilita la rpida esterilizacin de los cadveres despus de
la necropsia.
Los instrumentos adecuados para un trabajo rutinario
son sierras de necropsia para cortar huesos, tijeras, entero-
tomo para incidir el intestino, un cuchillo de necropsias para
cortar la piel y el msculo, y un bisturl para el examen fino
de los tejidos. stos debern complementarse con pinzas,

jeringasestriles,agujas,frascosy cajasde Petriparareco-
lectar muestrasde sangre y tejido segn lo requiera la
situacin.
Tcnicas de necropsia
rganos internos
Se coloca al ave sobre su espalda y se gira cada pierna
alejndola del cuerpo, mientras se incide la piel entre la
pierna y el abdomen. Entonces se fija con firmeza cada pier-
na en el rea del fmur y se inclina hacia adelante y atrs y
afuera, hasta que se libera del acetbulo la cabeza del fmur,
de tal manera que la pierna descanse plana sobre la mesa
(figura 1-12A).
La piel se corta entre las dos incisiones previas en un
punto medio entre la quilla y la cloaca. El borde cortado se
refleja con fuerza hacia atrs, cortndose donde sea necesa-
rio hasta que se expone la parte ventral entera del cuerpo
incluyendo el cuello (figura 1-12B). En esta etapa pueden
detectarse,si existen, hemorragias musculares.
Ahora se puede utilizar cualquiera de los dos procedi-
mientos para exponer las vsceras. Se emplea el cuchillo
para aves, con el fin de cortar a travs de la pared abdominal
de manera transversal y en un punto medio entre la quilla y
la cloaca, y entonces a travs de los msculos torcicos a
cada lado (figura 1-12C). Se corta la cajatorcica con tijeras
para hueso y luego, se cortan el coracoides y la clavcula a
ambos lados (figura 1-12D). Con cierto cuidado, esto puede
hacerse sin lesionar los grandes vasos sanguneos. De la
misma manera puede usarseeste procedimiento a la inversa,
cortando por la clavcula y el coracoides y a travs de la caja
torcica y pared abdominal, a cada lado. Pueden retirar-
se del cuerpo el esternn y estructuras relacionadas, y colo-
carse a un lado. Ahora, los rganos se encuentran por
completo a la vista y pueden retirarse conforme se examinan
(figura.~ 1-12 E, F).
Puede tomarse una muestra de sangre de manera rpi-
da, mediante puncin cardiaca antes de que haya coagula-
cin, si no se ha tomado esta muestra antes y el ave se
sacrific justo antes de la necropsia. Pueden incidirse las
venas principales que se dirigen hacia la pierna y permitir
que se acumule la sangre en la regin, para recolectarla
despus.
Procedimientos de laboratorio
Frotis
Si los procedimientos anteriores se han efectuado de manera
asptica, no estarn contaminados los rganos internos.
Ahora pueden obtenerse frotis con portaobjetos estriles si
los exudados sugieren esta necesidad.
Cultivos para bacterias
Si las lesiones macroscpicas indican que se requieren
cultivos para bacterias pueden obtenersede reasno expues-
tas de las visceras sin quemar la superficie. Si ha ocurrido
contaminacin, deber esterilizarse la superficie de los r-
ganos con una esptula caliente u otro instrumento para este
propsito antesde insertar un asaestril para cultivos. Deben
tomarse precaucionespara no quemar o sobrecalentarde ma-
nera excesiva el tejido. A menudo es deseable transferir
Principios de prevencin de enfermedades: 31
grandes muestras de tejidos de manera asptica hacia una
caja estril de Petri y llevar los al laboratorio de microbiolo-
ga para un cultivo inicial en ambientes ms limpios.
Muestras de bilis
En casode sospecharse
una infeccin con Campylobacter
puedetomarseuna muestrade bilis en estemomentopara
un examenhmedoo cultivo bacteriano.
Aislamiento de virus respiratorios
Si se sospecha de alguna enfermedad respiratoria y es
deseable un cultivo de virus, deben obtenerse de manera
asptica cortes de la parte inferior de la trquea, bronquios
y porciones superiores de los pulmones con pinzas y tijeras
estriles y transferirlos hacia un mortero y triturador es-
triles para una trituracin posterior. Pueden agregarse a la
muestra otros tejidos (tejido de sacos areos) o transferirse
a otros depsitosestriles paraestudiarlospor separado.A hora
puede incidirse la trquea; si existe exudado puede agre-
garsea lo ya colectado o guardarseen frascos separados.
La trituracin de tales muestras se facilita agregando
una parte de arena estril o, de preferencia, Alundum (malla
nm. 60) al contenido del mortero. Setransfieren los tejidos
triturados a tubos cubiertos para centrfuga y se hacen girar
a bajas velocidades con el fin de preparar un lquido sobre-
nadante libre de partculas para inoculaciones en embriones,
medios nutritivos, cultivos celulares o aves experimentales.
Para el aislamiento inicial de virus pueden seguirse
procedimientos similares a partir de varios rganos paren-
quimatosos.
Cultivos para Salmonella
En el resto de los rganos viscerales (microabscesos, deco-
loraciones, inflamaciones, friabilidad) deben buscarse anor-
malidades; en caso de que s existan, debe transferirse un
inculo de los tejidos afectados, antes de que se abran las
vas intestinales. Una vez abiertas, existe con mucha certeza
contaminacin general de los dems rganos con el conte-
nido intestinal. Si se sospechaque hay infeccin por Salmo-
nella se retiran cortes seleccionados del intestino con pinzas
y tijeras estriles y se colocan de manera directa en un
mortero triturador o en una ca.ja de Petri estriles para
cultivos posteriores. Para exmenes de rutina, puede utili-
zarse un corte sencillo que comprenda el leon inferior,
partes proximales del ciego y de las tonsilas cecales y una
porcin proximal del intestino grueso. Todo esto se desme-
nuza y tritura de manera sptica para producir un inculo.
Pueden agregarse reasadicionales de vas intestinales o te-
jidos de otros rganos viscerales a lo ya recolectado o
cultivarse por separado. De manera alterna, se pueden usar
hisopos estriles para obtener muestras de la superficie del
intestinoparacultivos de Salmonella.Paradetallesacercade las
tcnicas de cultivo, vase captulo 3 y el Isolation and
Identification <?fAvian Pathogens (38).
Diversos
Despus que se han efectuado los cultivos necesarios pue-
de examinarse el intestino en busca de inflamacin, exuda-
dos, parsitos, cuerpos extraos, disfunciones, tumores y
abscesos.Se puede proceder a examinar los diversos nervios,
estructuras seas, trastornos de la mdula y articulaciones.
32 . Enfermedades de las aves (Captulo 1)

Figura 1-13. Con un poco de prctica, se puede retirar el cerebro con un mnimo de traumatismo. A. Incidir el hueso a todo
lo largo de la periferia de la cavidad craneal con unas tijeras para hueso de hoja gruesa. B. Retirar la porcin liberada del
crneo. C. Incidir longitudinalmente el cerebro con un bistur filoso y estril, y retirar la mitad del cerebro para tcnicas de
cultivo estriles D. Retirar la segunda mitad del cerebro dejndola caer en formalina a 10% para tcnicas histolgicas.

Se revisa el nervio citico, al separar la musculatura en la
parte media de la pierna. Dentro de la cavidad corporal se
encuentra oculto el plexo citico por tejido renal. Estos
nervios pueden exponerse de manera ms clara, al separar
el tejido con la punta roma de un bistur. En cada lado, se
localizan con facilidad los nervios de los plexos braquiales,
cercanos a la entrada torcica y debe buscarse algn
aumento de volumen. Los nervios vagos deben examinarse
en su totalidad, pues de otro modo pueden pasarse por alto
pequeos aumentos de volumen.
La facilidad o dificultad con que puedan cortarse los
huesos con las tijeras adecuadas, es una indicacin de su
estado. Las uniones costocondrales deben palparse y exa-
minarse por crecimientos y cortarse los huesos largos de
manera longitudinal a travs de las epfisis para inspeccio-
nar calcificaciones anormales. Debe probarse la rigidez de
los tibiotarsos o metatarsos mediante doblamiento y rompi-
miento para verificar deficiencias nutricionales. Un hueso
sano har un "snap" audible cuando se rompa. Los huesos
de aquellas aves con deficiencia de vitamina D o minerales
pueden encontrarse tan deficientes que pueden doblarse en
cualquier ngulo, sin que se rompan.
Los exudados articulares, si los hay, pueden remover-
se, despus de que se retiren primero las plumas y se levante
la piel suprayacente con un hierro caliente. Despus de esto,
puedeincidirse la piel con un bistur estril y retirarseel
exudado con un hisopo o asa estriles de inoculacin.
Los exudadosde los senosparanasales puedenretirarsey
examinarsede unamanerasimilar.
Exposicin y remocin del cerebro
No resulta sencilla la remocin de un cerebro intacto, ya que
en algunos lugares las capas menngeas se fijan con firmeza
a las estructuras seas. Puede efectuarse la siguiente tcnica
de manera rpida y satisfactoria para el examen y remo-
cin del cerebro en gran parte de los casos.
Retirar la cabeza a nivel de la unin atlanto-occipital y
separar la mandbula. Cauterizar la superficie seccionada
y cortar el tejido liberado en exceso. Restirese la piel ha-
cia adelante sobre el crneo y maxilar superior, y sostener-
la firmemente en esta posicin con una mano. Para los
siguientes pasos deben utilizarse instrumentos estriles, si
se desea que una porcin del cerebro se emplee para inocu-
lacin en animales, aislamiento de virus, cultivos de hongos
o bacterias.
Con las puntas esterilizadas de unas tijeras para hueso
de hoja gruesa o con tijeras quirrgicas grandes, hacer un
agujero a travs del hueso hacia la cavidad craneal en ambos
lados de la cabeza, comenzando en el agujero occipital y
avanzando hacia adelante de manera lateral hacia el punto

medio a nivel del ngulo anterior de la cavidad craneal
(figura 1-13A). Levntese la parte cortada del hueso y
expngase el cerebro entero (figura 1-138).
Si se requiere una porcin para cultivo o inoculacin
animal (por ejemplo, virus sospechosos de encefalomie-
litis aviar) y otra para estudios histopatolgicos (por
ejemplo, deficiencia de vitamina E), cortar medialmente el
cerebro desde la parte anterior hasta la posterior a lo largo
de la linea media con una hoja de bistur estril. Mediante
tijeras curvas estriles cortar entonces con cuidado los ner-
vios y adherencias a partir de una de las mitades del cerebro,
mientras que la cabeza se coloca hacia abajo, de tal modo
que la porcin liberada caiga hacia un frasco con formol
estril conforme se libera (figura 1-13C). Ahora, puede
retirarse de manera asptica la segunda parte con tijeras
curvas estriles (pero sin preocuparse por preservar estruc-
turas de tejido) y dejarlacaer a una caja de Petri o un mortero
y triturador estriles. Tener cuidado de no contaminar el
tejido cerebral a utilizar para aislamiento viral, con ins-
trumentos que hayan entrado en contacto con formol. Las
dos partes separadas tambin pueden retirarse en orden
inverso (figura 1-130). En caso de requerirse todo el cere-
bro para cualquiera de los dos propsitos, procdase con las
precauciones debidas para cada uno de los mtodos. Si el
destino del cerebro slo es para cortes puede fijarse in situ
y retirarse entonces. Para permitir una buena penetracin de
los fijadores deben incidirse de manera longitudinal grandes
porciones de cerebro.
Tejidos para estudios histopatolgicos
A menudo se requiere de cortes tisulares teidos. No es
mejor la calidad de la laminilla, que la calidad de la muestra
y la atencin proporcionada para preservarla. Con el fin de
una buena preservacin deben guardarse de inmediato las
piezas de tejidos despusde la muerte, en especial los tejidos
cerebrales y renales, los cuales se deterioran con rapidez.
Las muestras deben ser pequeas para permitir la rpida
penetracin de los fijadores, incidirse con delicadeza con un
bistur afilado o una hoja de rasurar para conservar la
estructura tisular y preservarlos en 10 veces su volumen
de 10% de formalina u otro fijador. Los huesos deben
aserrarse con una sierra para huesos, a menos que sean
suficientemente delgados o suaves como para cortarlos
mediante tijeras o bistur. Deben enviarse de inmediato al
laboratorio de procesamiento, despus de un etiquetado y
fechado adecuados.
Por lo general, el tejido pulmonar flota en la superficie
de la solucin fijadora debido al aire atrapado. Puede con-
seguirse una fijacin satisfactoria colocando algodn ab-
sorbente sobre el tejido, lo cual lo conserva sumergido. Con
el fin de extraer el aire de los espacios areos en tejidos
pulmonares al crear un vaco sobre el fijador, se puede re-
currir a mtodos, pero son menos satisfactorios y pueden
resultar en partculas.
Despus de la fijacin, debe descalcificarse el tejido
seo por inmersin en una solucin descalcificadora pre-
parada con partes iguales de cido clorhdrico acuoso a
8% y cido frmico acuoso a 8% (37). La descalcifica-
cin por lo general tarda de 2 a 3 das, la prolongacin
del proceso depende del tamao y la densidad de la
muestra de hueso.
Principios de prevencin de enfermedades: 33
Si se va a salvar el tejido ocular para cortes, se debe
disecar todo el ojo y retirar los msculos oculares del globo
para permitir la rpida penetracin del fijador.
Cualquier tejido que se deje por demasiado tiempo en
formol se endurece en exceso. Si llegara a retardarse el
procesamiento, deben transferirse los tejidos en alcohol a
70%, despusde 48 horas en el fijador. Para procedimientos
detallados deben consultarse libros de texto acerca de tc-
nicas histolgicas (36, 37, 46).
Indicaciones para examen progresivo
Durante el proceso de la necropsia tal vez resulten tiles
para el principiante los siguientes procedimientos con el
propsito de verificar algunas enfermedades comunes. No
tienen como objetivo constituirse como mtodos de diag-
nstico definitivos. Para llegar a un diagnstico, el lector
debe referirse a los signos y lesjones caractersticos, proce-
dimentos diagnsticos y propiedades de los patgenos in-
fecciosos que se discuten en las enfermedades especficas
de los siguientes captulos y tambin al manual Isolation
and Identification of Avian Pathogens (38).
Coccidias
Antes de incidir el intestino, hay que observar la subserosa.
A partir de varios segmentos del intestino y contenido cecal,
efectuar frotis hmedos de raspados mucosos y examinarlos
de manera directa bajo el microscopio en busca de oocistos
y merozoitos suspendidos y etapasque se desarrollan en las
clulas epiteliales (etapas tisulares).
Otros protozoarios
Llevar a cabo frotis hmedos de las reas afectadas agre-
gando un poco de solucin salina fisiolgica caliente, si es
necesario proporcionar lquidos, y examinar ba.joel micros-
copio en busca de hexamita, histomonas y tricomonas.
Larvas de capilariay scaris
Reunir exudados mucosos y raspados profundos de mucosa
y presionarlos en una capa delgada entre dos piezas gruesas
de vidrio. Examinar antes bajo una luz potente o aumento de
poco poder por la presencia de parsitos. Si se utiliza el
aumento, buscar huevos con doble polo y en forma de limn,
en las capilarias hembras.
Hongos
Efectuar frotis hmedos de raspadosde las reasafectadasy
agregar hidrxido de sodio o de potasio a 20 %. Digerir con
un calentamiento frecuente durante 15 min o ms y exami-
nar bajo aumento de gran poder en busca de hifas de hongos.
Campilobacter
Examinar los montajes hmedos y frescos de bilis en campo
oscuro o en fase de iluminacin. Slo pueden tener impor-
tancia los hallazgos positivos.
Bacteriemia y parsitos sanguneos
Obtener montajes frescos, de preferencia sangre con citrato
y examinar bajo iluminacin de campo iluminado y campo
oscuro para microorganismos viables. Hacer frotis con san-
gre fresca y secar al aire para tincin con Giemsa, Gram,
Wright u otro mtodo.
34 . Enfermedades de las aves
Exudados
En caso de sospechar coriza, conseguir frotis delgados de
exudado nasal claro o sinusal para tincin con Giemsa, Grarn,
azul de metileno u otro mtodo. Inocular en un medio apropiado
o en pollos susceptiblespara aislamiento del microorganismo.
Abscesos
Seleccionar el medio de cultivo apropiado para el creci-
miento de una variedad de microorganismos infecciosos
sospechosos de originar el absceso. Cauterizar e incidir la
superficie del absceso e inocular el medio de cultivo con el
material extrado, empleando un hisopo o un asa de inocu-
lacin estril. Obtener frotis a partir de los abscesos en
portaobjetos de vidrio limpios, diluyendo con una gota de
agua si el material es demasiado espeso. Los portaobjetos
se secan al aire o a la flama y se hace una tincin de Gram,
acidorresistentes o cualquier otra tincin.
Inoculacin de embrionespara aislamientode virus
Para el aislamiento viral de rutina se pueden inocular sus-
pensiones centrifugadas o filtradas de los tejidos sospecho-
sos (trquea, bronquios, pulmn, hgado, bazo, rin, lavarse y desinfectarse el rea de necropsia, los instrumen-
cerebro, mdula sea) o lquidos corporales, exudados en
la cavidad corioalantoidea, saco vitelino, y en la membrana
corioalantoidea (MCA) de embriones en varias etapas de
incubacin. Para las tcnicas de cultivo viral, vanse enfer-
medades especficas. Tambin vase A Laboratory Manual
lor the lsolation and ldentification 01Avian Pathogens (38),
con el fin de elegir la edad adecuada del embrin y va de
inoculacin para diferentes patgenos infecciosos, as como
para procedimientos detallados de inoculacin. Para el cul-
tivo, deben usarseembriones provenientes de hembras libres
de patgenos especficos y as asegurarse de que cualquier
patgeno que se recupere a partir del inculo, no sea de las
hembras que producen los huevos. De igual importancia
resulta la seguridad de que los cultivos negativos se deben
a la ausencia de patgenos infecciosos en el inculo, en vez
de una interferencia de anticuerpos pasivos en el huevo. Ya
qu el propsito del aislamiento viral es determinar cul
pueda estar presente, es deseable inocular embriones de
varias edades,por diversas vas. Tal vez sean necesarios va-
rios pasa.jesciegos antes de que se considere razonablemente
nrgativo el cultivo. Se ha descrito (21) una tcnica sim-
ple que no requiere desprender la MCA.
La MCA puede desprenderse del cascarn para facili-
tar la inoculacin. Primero, hacer un pequeo agujero en el
cascarn por encima de la cmara de aire y despus hacer
un segundo agujero de manera lenta a travs del cascarn
en un punto lateral por encima del embrin. Al aplicar
una succin ligera hacia la cmara de aire a travs de un tubo
de caucho, ocasiona que se desprendala MCA a partir de la
membrana interna del cascarn y que caiga en el segundo
agujero. Debe utilizarse una luz brillante mientras se aplica
la succin para determinar cundo se desprende la MCA.
Para inoculacin en el saco vitelino, puede dirigirse la
aguja a travs de la cmara de aire y de manera directa ha-
cia el centro del huevo. Puede extraerse parte de la yema
hacia la jeringa para verificar la posicin de la aguja.
Se practica un agujero sobre el extremo de la cmara
de aire en un punto antes marcado con la ayuda de un
ovoscopio para la inoculacin en la cavidad corioalantoidea.
(Captulo 1)
Dicha cavidad yace adyacente al cascarn y puede penetrar-
se fcilmente a partir de ese punto. Deben sellarse todos los
agujeros con un material estril apropiado antes de reincu-
bar.
Cada vez son ms frecuentes los procedimientos de
cultivo celular en losiaboratorios de diagnstico.
Los tcnicos con esta capacidad, pueden inocular de
manera directa los cultivos celulares con extractos de tejido
o lquidos corporales o pueden usar embriones para un
muestreo primario y transferir lquidos o extractos embrio-
narios a cultivos embrionarios y celulares para estudios e
identificacin adicionales.
Desecho de las muestras
Si se sospecha de alguna enfermedad infecciosa para
humanos, el cadver debe someterse a la autoclave, in cine-
rarse o de otra manera evitar que provoque infecciones al
personal del laboratorio o de otra rea. Deben seguirse
precauciones similares durante el desecho de los cadveres
infectados con cierto patgeno aviar virulento que repre-
sente un riesgo de salud para la industria. Deben limpiarse,
tos y guantes.
Informe
Los propietarios de las parvadas no estn interesados en los
datos tcnicos. Quieren saber cul es el problema y qu
deben hacer para corregirlo o evitar las recurrencias. En
ocasiones son necesarios los datos tcnicos para hacer claro
el diagnstico, pero un informe debe estar en trminos y
lenguaje que puedan entenderse. Debe utilizarse un mnimo
de palabras tcnicas, cientficas y mdicas. Cuando se consi-
dere que los trminos mdicos se pueden prestar a confusin
siempre deben explicarse en trminos comunes.
El informe debe incluir los hallazgos de necropsia,
resultados de los estudios del laboratorio (histopatolgi-
cos, serolgicos, cultivos), diagnstico (tentativo o final),
conclusionesy recomendaciones.El propietario estbuscando
asesoraprofesional. El mdico veterinario debe proporcio-
narle las mejores conclusiones y recomendaciones con base
en los datos disponibles. Es altamente recomendable un
informe verbal o telefnico al propietario, gerente o traba-
jadores de la parvada tan pronto como se termine la necrop-
sia y las pruebas iniciales. Puede ofrecerse un diagnstico
tentativo que pueda requerir de una confirmacin posterior.
Perfil de la parvada
Los problemas por enfermedades actuales a menudo repre-
sentan la suma de varios trastornos subclnicos que suceden
en diferentes momentos a lo largo de la vida de la parvada.
Adquirir una comprensin lo ms completa posible de estos
datos serolgicos concernientes a diversos patgenos re-
quiere de una organizacin disciplinada y cuidadosa. A
menudo, la presentacin grfica y sistemtica se denomina
"perfil de la parvada". El establecer tales perfiles se facilita
mediante la tecnologa ELISA, debido a que se usa un
sistema nico de pruebas bsicas para vigilar un amplio
rango de enfermedades (44).
Snyder y colaboradores (45) demostraron el valor de
correlacionar los datos del perfil de ELISA con el rendi-
miento de la parvada. Mallinson y colaboradores (28) des-

cribieron la evolucin y las ventajas adicionales de la re-
presentacin grfica del perfil de la parvada basada en
ELISA, combinada con los datos macro y microscpicos
anatomopatolgicos. El mtodo tiene una amplia aplicabi-
lidad en investigaciones epizootiolgicas, investigaciones de
campo y control de la calidad. Pueden establecerse los
perfiles de base, tanto como objetivos para la vacunacin,
as como una base a partir de la cual puedan demostrarse
desviaciones de lo normal cuando se encuentraalgn proble-
ma de campo de manera subsecuente. En la actualidad se
dispone comercialmente de varios equipos para perfiles de
parvada. Su valor aumenta cuando se combinan buenos
datos y una representacin grfica de los mismos (figura
1-14), con la habilidad y experiencia del mdico veterinario
para asimilar informacin mdica y establecer un diagns-
tico admisible.
DESINFECTANTES
Desinfectar consiste en eliminar microorganismos o sustan-
cias patgenas o convertirlos en inertes: un desinfectante es
un agente o sustancia que desinfecta principalmente al
destruir o inactivar a patgenosinfecciosos (microorganismos
patgenos). Desinfeccin es el acto o proceso de destruir
microorganismos patgenos. Sanitizar es reducir las pobla-
ciones microbianas y evitar que se multipliquen.
Propiedades
Entre las propiedades de un desinfectante ideal se encuen-
tran bajo costo por unidad de valor desinfectante, solubili-
dad en agua dura, relativa seguridad para humanos y
animales, accesibilidad, que no destruya utensilios, estabi-
lidad cuando se exponga al aire, ausencia de olores objeta-
bles, sin toxicidad residual, efectividad para una gran
variedad de patgenos infecciosos y que no tenga acumula-
cin daina en ninguna parte, sea carne o huevos. Para que
cualquier desinfectante sea eficaz en cantidades econmi.
cas, debe aplicarse en superficies que primero se hayan
limpiado de alimento, desechos y material orgnico por
medio de un cepillado, tallado, desempolvado y lavado a
fondo con soluciones detergentes o jabn. Muchos desin-
fectantes slo son altamente eficaces cuando se han cubierto
primero estos prerrequisitos bsicos.
Tipos
Muchos desinfectantes de composicin similar se venden
bajo diferentes nombres comerciales. Hay que comparar
los tipos y valores del desinfectante con un producto bien
conocido antes de comprar alguno con nombre que no re-
sulte familiar. Deben seguirse muy de cerca las indicaciones
que proporcionan los fabricantes para las diluciones. Deben
consultarse (lO, 40) amplios comentarios de desinfectantes
en mtodos de esterilizacin. Asimismo, consultarse refe-
rencias adicionales acerca de los desinfectantes y de sus
aplicaciones (20, 35) en obras acerca de farmacologia y
teraputica.
Principios de prevencin de enfermedades: . 35
Se ha detenninado la actividad viricida de varios desin-
fectantes comerciales contra la enfennedad de Newcastle
vicerotrpica velognica(51). Una lista de 48 desinfectantes
comercialescomprobadospara usarsecontra la influenza aviar
.laproporciona el USDA, APHIS, US Emergency Programs,
4700 River Road, Riverdale, MD 20737-1231. Tallista
proporciona nombres comerciales, fonnulaciones bsicas y
diluciones junto con nombres, direcciones y telfonos de los
distribuidores.
Fenal (cido carblico)
sta es una sustancia quimica que se obtiene del alquitrn
de hulla. En su forma pura se encuentran agujas incoloras
que tienen un caracterstico y familiar olor (jabn lisol). Por
lo general, se vende en soluciones acuosas y es demasiado
caro para el uso general en las casetas avicolas. Es, sin
embargo, el quimico utilizado como base para determinar
los coeficientes de fenol de varios desinfectantes (capacidad
relativa para matar microorganismos especificos probados,
cuando se comparan con aquellos del fenol). O'Connor y
Rubino (33) presentan amplia informacin acerca de los
compuestos fenlicos. Se han desarrollado y puesto en el
mercado desinfectantes comerciales que contienen com-
puestos fenlicos a precios razonables, lo cual permite un
empleo ms amplio en las operaciones avicolas. Algunos
an tienen actividad residual persistente despus de que se
han secado, proporcionando la ventaja de una supresin
continua de bacterias y virus en las superficies asperjadas.
Creso/es
Los extractos del cresol a partir de productos de alquitrn
de hulla son compuestos relacionados qumicamente con el
fenol y tienen propiedadesbactericidassimilares. Son lquidos
amarillos o pardos, espesos, mezclables con el agua, pero
slo ligeramente solubles. Forman la base para una gran
cantidad de marcas comerciales hechas a partir de combinar
el cresol con detergentes.
Bisfenoles
Son compuestos que comprenden dos molculas modifica-
das de fenol y unidas por varias uniones qumicas. Se han
combinado halgenos, en especial el cloruro, con bisfenoles
para aumentar su efectividad; algunos de los clorofeno-
les tienen alta eficacia antimictica. A menudo, se combinan
bisfenoles en desinfectantescon otros compuestos fenlicos.
Se dispone (33) de informacin adicional acerca de estos
compuestos.
Aceite de pino
Ha probado de manera satisfactoria que es un desinfectante
y tiene la ventaja de que es menos agresivo para la piel que
los compuestos creslicos. Tambin es menos objetable el
olor, y de hecho es ms agradable, lo cual aumenta lo
deseable de su uso en oficinas y reas de lavado. Dado que
es insoluble en agua se emplea en forma de emulsin con
detergentes u otro agente emulsificante.
Hipocloritos y cal clarinada
El cloro es la basede los desinfectantesconocidoscomo
hipocloritos los cuales contienen casi 70% del mismo.
Los hipocloritos (16) se encuentran disponibles como
36 . Enfermedades de las aves (Captulo 1)

Parvada:X Agente: IBF

Da 1 Da 60

Da 14 Da 160

12

o 1 234 5 6 7 8 91011121314

Da 28 Da 300

12

o 1 234 5 6 7 8 91011121314

Figura 1-14. Distribucin grfica temporal de las concentraciones de titulos de los grupos obtenidos por anlisis de
inmunoabsorbencia enzimtica (ELlSA) de la infeccin de la bolsa de Fabricio (IBF) en los das 1, 14,28,60, 160 Y 300 de edad
en una parvada de reproductoras de aves de engorda vacunadas contra IBF. Los nmeros en el eje X representan los ttulos
de los grupos obtenidos por ELlSA. Los ttulos O son del grupo O, 1-350 del grupo 1, 351 a 1 500 del grupo 2, 1 501 a 2 500
del grupo 32501 a 3550 del grupo 4, etc., los ttulos> 12500 comprenden al grupo 14. Los nmeros por arriba de cada
barra representan la cantidad de las muestras que reaccionan en cada concentracin en el da indicado de edad.

polvos que contienen hipoclorito de calcio e hipoclorito de
sodio (NaOCI), combinados con fosfato trisdico hidratado
y como lquidos que contienen NaOCI. Uno de los desin-
fectantes que se reconocieron de manera ms temprana, es
la cal clorinada (polvo para blanquear) preparada, saturan-
do cal con gas clorinado. Ya no se prefiere tanto como antes
debido a los fcilmente accesibles hipocloritos.
De manera bsica, los productos que contienen NaOCI
son lquidos en concentraciones que varan de l a 15%.
Estas ltimas se utilizan para preparar soluciones a 5% con
agua para blanqucadores o agentes de saneamiento. La
potencia germicida de los hipocloritos depende de la con-
centracin del cloro contenido y del pH (acidez) de la solu-
cin, o de la cantidad de cido hipocloroso formado, el cual
a su vez depende de ambos factores. Es an mayor la
influencia del pH (en especial en soluciones diluidas), que
el porcentaje disponible de cloro. Al aumentar el pH, dis-
minuye la actividad biocida del cloro y con menor pH se
incrementa la actividad. La actividad germicida se acelera
al elevar la temperatura.

Son muy eficaces los hipocloritos si se emplean de
acuerdo con las indicaciones. En la industria avcola su
principal uso se encuentra indicado para el lavado y saniti-
zacin de huevos y para desinfectar las reas limitadas tales
como incubadoras, charolas de incubadora y nacedora, y
otras reas alrededor de la incubadora, reas de huevo
quebrado, pequeas criadoras y contenedores de agua y
alimento. Tambin pueden emplearse en superficies de ce-
mento. Antes, deben limpiarse ampliamente todas las super-
ficies a desinfectar, con soluciones de hipocloritos para
asegurar una mayor eficiencia. Cuando no se usan los
implementos avcolas deben conservarseen lugaresoscurosy
fros, y los contenedores deben sellarse con firmeza. Tienen
que prepararse a diario soluciones frescas y probarse de
manera peridica, y asegurarse que se conservan las con-
centraciones adecuadas de cloruro. Para tal prueba pue-
de ser til un simple equipo para prueba de piscinas. Se ha
encontrado que los hipocloritos adquiridos o guardados
hace poco tiempo tienen amplios valores de concentracin.
Deben manejarse con cuidado todos los productos que
contengan cloro, debido a que el cloro libre es destructor
de metales, piel y telas.
Combinaciones de yodo orgnico
Por mucho tiempo se ha reconocido al yodo como un
desinfectante eficaz. Se han superado muchas de las desven-
tajas de los productosiniciales, al combinarel yodo con
complejos orgnicos denominados en ocasiones yodo do-
mado. El trmino yodforo se refiere a una combinacin de
yodo con algn agentesolubilizanteque libera de manera
lenta al yodo cuando se diluye con agua. El trmino se
refiere con mayor frecuencia a frmulas consistentes de
yodo en complejo con ciertos tipos de surfactantesque
poseen propiedades detergentes. Se piensa que estos com-
plejos aumentanla actividad bactericida del yodo y lo
conviertenen atxico, no irritante y que no mancha,si se
utiliza segn las instrucciones.Asimismo, el detergente
logra que los productos sean hidrosolubles y estables bajo
las condiciones normales de almacenaje. No existe mal olor
y las propiedades del detergente le confieren actividad para
la limpieza. Para mayor informacin acerca de productos
yodados, vase Gottardi (22).
Seha desarrolladoy puesto en el mercado un grupode
yodforos comerciales con una amplia variedad de usos
desinfectantes. Algunos de estos productos tienen integrado
un indicador de actividad germicida; conforme se utiliza la
solucin palidece el color mbar normal. Cuando la solu-
cin es incolora, ya no es eficaz. Pueden mezclarse los
productoscon aguafria o dura.En la industria,los produc-
tos de yodo orgnico tienen una amplia variedad de usos.
Puedenaplicarsesin riesgosa casi todas las superficies y
son tiles para desinfectar incubadoras, criaderos, charolas
de incubadora, reas de huevo roto, comederos y bebederos,
calzadoe instalacionesavcolas.Al igual que otros desin-
fectantesestoscompuestossonmsefectivosen las super-
ficies limpias.
Cal (xido de calcio)
La accin de la cal depende de la liberacin de calor y
oxgeno, cuando entra en contacto con el agua. En la granja
avcola su uso se limita a pequeas reas de patio que se
Principios de prevencin de enfermedades. .37
encuentranhmedasy que no pueden exponerseal sol,
desinfeccinde drenajes,materia fecal y blanqueadores.
Debido a que tiene una accincusticadebenconservarse
alejadasde las aveshastaque estpor completoseca.
Formaldehdo
El formaldehdo (CH20) es un gas. Se vende comercialmen-
te en una solucin con agua a 40% (37% por peso) bajo el
nombre de formalina. Tambin puede adquirirse en forma
de polvo, el cual se conoce como paraformaldehdo (Para-
form, Triformal, Formaldegen). Cuando se calienta este
polvo libera CH20. Un mecanismo de calor adecuado con-
siste en un panel termostticamentecontrolado con un control
de reloj que pueda manejarse desde el exterior de la cma-
ra de fumigacin. Deben observarse de manera cuidadosa
las indicacionesdel fabricante acercade la cantidad a usar para
cada tipo de equipo y los medios de liberar el gas.
A menudo se genera formaldehdo al agregar formali-
na al permanganato de potasio (KMnO4), en una cazuela de
barro o contenedor de metal. No deben emplearse recipien-
tes de vidrio, debido al calor generado por la reaccin
qumica. El depsito debe ser profundo y tener un volumen
varias veces mayor que el de los qumicos combinados,
debido a que se produce un burbujeo considerable. La
proporcin de formal in a en medidas lquidas es aproxi-
madamente el doble del volumen medido de KMnO41
(lg Mn 04/2mL de formalina). Si se utiliza demasiada
formalina, quedar el excedente en el recipiente. Si se usa
demasiadoKMnO4, el excedente permanece sin cambio y
se desperdicia. El permanganato de potasio es venenoso.
Deben conservarse ambos compuestos en recipientes a
prueba de accidentesen un lugar seguro y alejado del trfico
de trabajo.
Una cabina adecuada de fumigacin debe contar con
una fuente de calor, un ventilador para circular al aire
caliente y fumigante, una fuente de humidificacin y un
mtodo para generar el gas de tormaldehdo. La caja debe
ser hermtica al aire y tener un extractor de aire hacia el
exterior de la construccin. Es mucho ms seguro colocar
las cJl1arasde fumigacin por la parte externa de cualquier
construccin y alejadas del trfico humano.
Aunque es un poderoso desinfectante, CH20, tiene
varias desventajas, en especial su volatilidad, olor picante,
accin custica y su tendencia a endurecer la piel, propie-
dades que no lo hacen preferible para aplicarse. Es en
extremo irritante para la conjuntiva y las mucosas, y algunas
personasson muy sensibles a l. Por esto y otras propiedades
txicas deben tomarse precauciones para evitar que escape
hacia reas donde la gente trabaja. Sus principales ventajas
son que puede utilizarse como gas o vapor para fumigar los
huevos incubables. En presencia de cierta materia orgnica
resulta un buen desinfectante y no dafia al equipo con el cual
entra en contacto. Ciertas regulaciones de la Occupational
Safety and Health Administration (OSHA), permiten 2 ppm
como la mxima concentracin atmosfrica en reas de
trabajo. Debe disponerse de mscaras para gas adecuadas
cerca de las cajas de fumigacin. Con hidrxido de amonio
puede neutralizarse el tormaldehdo al utilizar una solucin
de ms o menos 30% y una cantidad que no exceda una
mitad de la cantidad de formalina utilizada en la fumigacin.
El amonio puede liberarse por asperjado o aerosol en la
38 . Enfermedades de las aves
entrada de aire, cuando se evaca la caja de fumigacin,
despus de que se han secado por completo las superficies.
El formaldehido es un gas ampliamente empleado en
las empresas avcolas, para fumigacin de los huevos incu-
bables con el fin de destruir patgenos potencialmente
contaminantes del cascarn. Para informacin detallada
acerca de la fumigacin y control de salmonelas vase el
captulo 3. Tambin se utiliza para limpiar la parte interna
de las incubadoras y criadoras, adems de sus contenidos.
La fumigacin de las incubadoras y los huevos es una
prctica establecida hace mucho tiempo en la industria y a
travs de los afios ha variado muy poco. Se han dado varias
cantidades, humedad, temperatura y tiempo para la conve-
niente esterilizacin de los huevos incubables. Las reco-
mendaciones ms comunes especifican lo siguiente: 60 g
KMnO4: 120 mL de formalina/2.8 m3 (100 pies3) por
espacio de cabina, 21.1 C, 70% de humedad y 20 min de
fumigacin. Mientras mayores sean la humedad y la tempe-
ratura, ms efectiva ser la fumigacin. Cuando se finaliza
la fumigacin se abren los conductos de vaciamiento y se
vaca por completo el gas, antes de que cualquier persona
abra la puerta de la cabina.
En las empresas actuales, con frecuencia slo se ma-
nejan una vez los huevos incubables y se colocan de manera
directa en charolas de plstico, las cuales viajan en pilas a
travs de las vas de fumigacin, transportacin, almacenaje
y finalmente hacia las incubadoras. As, se fumigan en
grandes cajas, carritos, tarimas con huevos. Con el fin de
generar una concentracin apropiada de CH20 que pene-
tre y desinfecte los cascarones de los huevos en los centros
de estas cajas, debe incrementarse la cantidad de los quimi-
cos (75 g KMnO4: 150 mL de fomalina/2.8 m3), aumentar
la humedad (hasta 90%), elevar la temperatura (hasta
32.2 C), alargar el tiempo (hasta 30 minutos) y agitar el gas
de m~era vigorosa durante la fumigacin, de tal modo que
penetreen todos los espaciosy sanitice con eficacia las super-
ficies de los huevos en el centro de tales cajones.Las charolas
de papel comprimido para huevo, tienden a retener CH20 y
continan liberndolo durante el almacenamiento y proce-
sado. Por tanto, la fumigacin con CH20 debe confinarse a
huevos en charolas de plstico o en recipientes de alambre.
En ocasiones se emplea la fumigacin con CH20
para desinfectar la parte interna y contenidos (incluyendo
huevos con 18 das de incubacin) de las mquinas de
incubadora. Esto no debe hacerse a menos de que se cuen-
te con la adecuada ventilacin del gas hacia el exterior de la
construccin cuando se termine la fumigacin, ya que estas
mquinas se encuentran en el interior de la construccin.
Despus de fumigar los huevos incubables son nece-
sarias ciertas precauciones. Debe ser limpio el aire que entra
por la ventilacin, pues de otra manera puede volverse a
contaminar la superficie hmeda del huevo. Debe calentarse
el aire externo durante las temporadas en extremo frias,
antes de que entre a la cmara de fumigacin con el fin de
evitar el sobreenfriamiento de los huevos. Mientras
que la humedad resulta esencial para la actividad desinfec-
tante de CH20, no debe resultar visiblemente hmeda la
superficie de los huevos durante la fumigacin y deben estar
secos cuando salen del fumigador.
No deben fumigarse las incubadoras debido al riesgo
de lesionar a los embriones (vasecaptulo 3). Tampoco debe
(Captulo 1)
efectuarse a alta concentracin despus de que empiecen
los nacimientos, por el riesgo de lesionar a los pollitos o
pavitos. Puede generarse formaldehdo en las incubadoras
utilizando alrededor de 20 mL de fomalina/2.8 mJ. La forma-
lina seembebeen estopalo suficiente, de tal modo que no gotee
y sta se cuelga donde existan corrientes circulantes. La
efectividad de este mtodo es limitada a causa de su baja
concentracin.
Imidazoles antimicticos
El uso de formaldehdo puede tener ciertos riesgos de salud
y seguridad para el personal. Un sustituto eficaz para este
producto utilizado para controlar a las especies de Aspergi-
[tus en la incubadoraes el imazalil o enilconazol (nombres no
comerciales para los usos fitofarmacuticos y veterinarios,
respectivamente) (48). Los imidazoles son fungistticos a
bajas concentraciones por inhibicin de la sntesis de ergos-
terol, y es fungicida en altas concentraciones ya que causa
dao directo en la membrana celular (42). Se intenta utilizar
el imazalil con el propsito de limpiar las superficies de la
incubadora o el equipo y se prepara en un aerosol acuoso o
por fumigacin. Las propiedades antimicticas del imazalil
deben complementarse con el uso de desinfectantes antibac-
terianos para un programa completo de sanidad en la incu-
badora.
Su/fato de cobre
Aunque el sultato de cobre (CUSO4) y otras sales de cobre
tengan un notable efecto en las formas de vida ms inferio-
res, no se consideran buenos desinfectantes generales. Este
sulfato resulta txico para las algas y los hongos, y se ha
empleado en intentos por detener o prevenir brotes de
enfermedades micticas. Se ha utilizado en el alimento a
razn de 226 g/ton y en ocasiones 453 g/ton durante breves
periodos, sin toxicidad detectable para los pollos. Las
aves bebern por lo general agua que contenga CUSO4 en
una concentracin no mayor de I :2000, pero a una concen-
tracin mayor de 1:500 puede ser txico cuando se propor-
ciona en la nica fuente de agua. A los pavos no les agrada
el agua que contiene CUSO4y buscarn otras fuentes si las
encuentran. Para desinfectar las tolvas de comederos, bebe-
deros y reas adyacentes relacionadas con brote de enfer-
medades micticas puede ser de valor a una concentracin
de 0.5%.
Desinfectantes cuaternarios de amonio
surfactantes
Se considera que los cuaternarios de amonio son buenos
desinfectantes si se utilizan de acuerdo con las instruccio-
nes. No son corrosivos, no tienen olor, son catinicos (iones
cargados +), no irritan la piel, son buenos desodorantes y
tienen una notable accin detergente. Contienen compues-
tos no fenlicos, halgenos o metales pesados y son muy
estables y relativamente atxicos. Gran parte de ellos
no pueden usarse en soluciones jabonosas. Todas las super-
ficies a desinfectar debelllimpiarse con agua para remover
cualquier residuo de jabn o detergente aninico (iones
cargados -), antes de emplearlos para propsitos de esteri-
lizacin. Algunos minerales presentes en aguas duras
pueden interferir con su accin. Para mayor informacin de
estos compuestos vase Merianos (30).

Estos compuestos se utilizan para lavar huevos y de-
sinfectar superficies de incubadora, charolas de incubadora
y nacedera, equipo y reasde huevo quebrado, comederos y
bebederos, y calzado, entre otros usos.
Luz del sol y radiacin ultra violeta
Las radiaciones solares tienen propiedades desinfectantes.
Sin embargo, ya que el material a tratarse debe estar en capas
delgadas y exponerse a los rayos directos, este mtodo se
encuentra limitado a las superficies de patios, pediluvios de
concreto y equipo que pueda limpiarse ampliamente an-
tes de que sea expuesto. La construccin de gran parte de las
naves evita la eficaz desinfeccin solar. Una plataforma de
cemento expuestapor completo al sol, se convierte en un lugar
conveniente para colocar ahi el equipo porttil. Si se cons-
truye de maneraadecuadatal plataforma con un drenajepuede
utilizarse como un reade lavado y desinfeccin. Un pediluvio
de concreto antes de entrar a las naves se lavar por las
lluvias o puede lavarse con manguera para aprovechar la
capacidad desinfectante de los rayos de sol en la superficie
limpia.
Hay muchos tipos de lmparas germicidas (ultraviole-
ta), pero no hay suficiente evidencia cientfica como para
garantizar una recomendacin para su uso general en incu-
badoras o en granjas avcolas. Existe (34) un completo
anlisis de! uso de la radiacin ultravioleta en laboratorios
de microbiologa.
Agua caliente
El agua caliente se agrega a la eficiencia de gran parte de
los desinfectantes y si se aplica en forma de agua hirviente
o vapor; resulta eficaz sin agregar ningn qumico. Adicio-
nar detergentesa los sistemas para generar y diseminar agua
caliente y vapor, incrementar la eficiencia de limpieza y
descontaminado. El vapor debe aplicarse de manera directa
ya corta distancia de la parte a desinfectar.
Calor seco
Este tipo de calor en forma de una flama es eficaz si sta
entraen contacto con el patgenoa eliminar. Todoslos mtodos
que impliquen una flama directa, son riesgos de fuego y no
se recomiendan, excepto posiblemente en las superficies de
cemento.En circunstanciascontroladasestrechamente,pueden
utilizarse las flamas con el fin de eliminar las acumulaciones
de plumas y plumones que son dificiles de retirar.
Otros desinfectantes comerciales estn disponibles con
diferentes nombres, la mayor parte de ellos son compuestos
orgnicos. Muchos son combinaciones de varios desinfec-
tantes con propiedades complementarias. Algunos de ellos
tienen tambin prolongada actividad residual. Se debe estar
constantemente al tanto del desarrollo de nuevos productos
a travs de publicaciones cientficas y para el pblico en pueden ser eficaces si el insecticida puede confinarse a la
general, con el fin de elegir de manera adecuada los desin-
fectantes.
Los residuos de los desinfectantes utilizados para sa-
near las fuentesde agua deben limpiarse con aguafresca antes
de que proporcionen vacunas en el agua, ya que pueden
inactivar al virus de la vacuna.
Principios de prevencin de enfermedades. 39
DESINFECTANTES (PARASITICIDAS,
INSECTICIDAS, PLAGUICIDAS)
Propiedades
Los desinfectantes destruyen parsitos animales como pio-
jos, caros, garrapatas y pulgas. Adems eliminan a otros
insectos indeseables (moscas, escarabajos, hormigas e in-
sectos del sembrado). Ciertos plaguicidas resultan muy
txicos para los humanos y el ganado. Su aplicacin (de
preferencia por un experto autorizado como parte de un
servicio integral de control profesional para insectos y roe-
dores) slo se recomienda como un adjunto a un programa
de control sanitario total. Asimismo, muchos desinfectantes
son destructores para piojos, caros y otros parsitos simi-
lares, pero deben entrar en contacto con ellos. Sin embargo,
muchos plaguicidas no son tiles como desinfectantes.
Los insecticidas aprovechables son aquellos que se pueden
usar en o alrededor de las parvadas, sin ocasionar efectos
txicos en los humanos o aves que entren en contacto o
los ingieran, y que no tengan efectos acumulativos dainos
en tejidos o huevos a causa de ingestin o absorcin.
La lista de insecticidas comerciales disponibles y per-
mitidos ha declinado mucho y cambia a menudo. Est
disponible un boletn actualizado, Livestock and Livestock
Building Pest Management, proveniente de la Ohio State
University Extension. Se han prohibido varios que se utili-
zaron ampliamente en el pasado, para su uso alrededor de
los animales productores de carne, debido al depsito de in-
secticidas en tejidos grasos y huevos. Otros se han abando-
nado, porque las poblaciones de insectos ya son resistentes
a ellos. Por tanto, es necesario conservarse informado de los
insecticidas eficaces disponibles por medio de bibliografa
gubernamental, universitaria e industrial reciente. En ciertas
situaciones, puede ser redituable contratar esta actividad
compleja y cambiante con una agencia que proporcione
servicio profesional para control de insectos y plagas. Cuan-
do se piense contratar tales servicios, deben considerarse
medidas de bioseguridad para el equipo y empleados.
En el captulo 32 setrata con detalle el nmero limitado
de parasiticidas comerciales disponibles, sus propiedades
qumicas activas, limitaciones, tolerancias y diversas apli-
caciones. Para los efectos txicos de ciertos insecticidas
vase tambin el captulo 36.
A diferencia de las moscas que viajan hacia trampas de
insecticidas o sobre superficies tratadas con insecticidas, los
ectoparsitos de las aves se controlan mejor ponindolos en
contacto con el insecticida. Se encuentra en uso un amplio
tipo de casetas y sistemas de produccin. Rara vez, un
sistema o mtodo de aplicacin resulta adecuado para todos
los ~ipos de naves. Debe determinarse el tipo y la forma de
parasiticida ms apropiado para un tipo particular de caseta y
sistema de manejo, y luego utilizarse de acuerdo con las
indicaciones de la etiqueta. El nebulizado y vaporizado slo
construccin, aplicarse, o ambos dentro de grietas y abertu-
ras,y sobre las plumas donde seagrupan los parsitos.De otra
manera, el esfuerzo y el gasto se desperdician. Los prepara-
dos de piretrina contienen sinergistas que pueden usarse en
navescon luz y temperaturacontroladas,pero durante el trata-
miento debe manejarse el sistema de ventilacin de manera
40 . Enfermedades de las aves
manual. En naves elevadas,debe asegurarsela compensacin
por el gran volumen de espaciobajo los pisos y utilizar insec-
ticida adicional en una aplicacin con espacio calculado.
Suponer que una aplicacin de insecticida cumplir
con el objetivo es un error comn. Pocas veces se destruyen
los huevos de los parsitos; se conservan para originar una
nueva poblacin que debe atacarsecon una segunda aplica-
cin, 2 a 3 semanas despus de la primera. Adems, ningn
sistema, aplicacin o insecticida resultar en 100% de pa-
rsitos muertos. Una vez que el parsito llegue a algn lugar
debe atacarse de manera repetida. Para lograr el control, se
requieren insecticidas y mtodos alternados. No hay que
dejarse llevar por el dicho de que las aves aprenden a vivir
con sus parsitos. Tal manera de pensar estimula un mal
desempeo continuo e innumerables problemas.
Precauciones para el manejo
Siempre deben recordarse los posibles riesgos para los
humanos y animales por los plaguicidas modernos, en caso
de que se considere su uso. Cuando se aplican insecticidas
siempre es mejor utilizar mscaras, guantes de goma y ropa
protectora adecuados. La precaucin ms importante al
manejar insecticidas qumicos, consiste en leer las instruc-
ciones, los riesgos y antdotos que se describen en las
etiquetas de los frascos.
Conservar los frascos etiquetados y guardados de ma-
nera apropiada, en un cuarto cerrado reservado para este
propsito, es una regla bsica al manejar los insecticidas. El
desecho de los frascos vacos y del resto del producto, cada
vez representa ms un riesgo y una responsabilidad. Los
grandes tambores deben regresarse al proveedor o calentar-
se al rojo vivo durante 5 a 10 minutos; tienen que quemarse
los frascos de papel y plstico. Deben romperse o puncio-
narse los pequeos frascos de vidrio o metal de tal modo
que no se vuelvan a utilizar para ningn propsito. Adems
de ser un riesgo para los humanos, los insecticidas de-
sechados no deben contaminar lagos o corrientes de agua,
ni ser algn riesgo para las abejas. Una poltica segura es
verificar con la oficina de proteccin ambiental las reco-
mendaciones.
Tipos
Aceite crudo, destilados y compuestos similares
Con el fin de controlar piojos, caros y garrapatas se ha
empleado de manera amplia la aplicacin de aceite para
limpi&r las construcciones y el equipo antes de introducir
una nueva parvada. Los residuos oleosos impregnan a los
parsitos y los sofocan. Han sido eficaces para llegar hasta
los parsitos en grietas y rendijas de las instalaciones, pero
no pueden aplicarse a los que se encuentran en las aves. El
carbolinium, un conservador de la madera, tambin repele
los carosy otros insectospor largos periodos despusde que
se aplica. Estos productos son un poco sucios y olorosos y no
tan efectivos como muchos de los productos ms recientes.
Su/fato de nicotina
Se ha utilizado de manera amplia una solucin de sulfato de
nicotina a 40% con el propsito de controlar piojos y caros.
Se aspet:iao aplica sobre perchas y pisos de las jaulas poco
(Captulo 1)
antes de que entre la parvada. En aves infestadas de manera
notable se les embadurna en las plumas. Adems, es acce-
sible el polvo de sulfato de nicotina a 2% para el control de
caros. Puede espolvorearse en las plumas con un espolvo-
reador parajardin. Las propiedades aniquiladoras de insec-
tos dependen de una sustancia que se volatilice a una
temperatura corporal y que penetre entre las plumas para
atacar a los parsitos. Tal vez no exista volatilizacin en
climas muy fros, a menos que la superficie tratada se
encuentre lo suficientemente cercana al ave como para
calentarla por medio del calor corporal. Este producto no se
adapta bien para el control de los parsitos de pavos donde
no estn cerradas las reas de perchas.
Aunque los productos ms recientes lo han desplazado,
permanece como un parasiticida muy eficaz para pulgas
y caros,con frecuencia se usa cuando otros fallan. Siempre
que se apliquen productos de nicotina, en particular los
concentrados, deben protegerse bien los trabajadores con
overoles, sombreros,respiradores,lentes especialesy guantes
de goma. Si se derrama la concentracin, debe retirarse y
lavarse de inmediato cualquier ropa contaminada. Cual-
quier rea de piel contaminada se lava al momento con
jabn yagua.
Espacio de difusin para insecticidas
Los productos de la piretrina se liberan como niebla o polvo,
y as el compuesto voltil penetra en todo el cuarto. La
piretrina, un extracto vegetal, tienen baja toxicidad para
las formas superiores de vida, pero es altamente txico
para los insectos. Es ms o menos costoso y puede fracasar
en penetrar de manera adecuada a travs de las plumas de
las aves y hacia los sitios donde se esconden los insectos.
Hoy da estn disponibles de manera comercial las presen-
taciones sintticas de la piretrina.
En ocasiones se impregna vapona o DDVP, una prepa-
racin de diclorvos, en materiales especiales a partir de los
cuales se vaporizan lentamente y se difunden a travs del
aire. Esto tiene su mayor aplicacin en cuartos de almace-
namiento y otros que estn cerrados y poco ventilados por
largos periodos.
Inhibidores sistmicos
Se descubri que la sulfaquinoxalina utilizada de manera
tan extensa en el agua y el alimento para controlar la
coccidiosis y varias infecciones bacterianas,libera a las aves
de Ornithonyssus sylviarum (17). De manera aparente, el
producto o alguno de sus metabolitos, crea condiciones
corporales no deseables al parsito (posiblemente olores),
lo que los aleja de las aves; desde entonces se ha prohibido
el uso del fnnaco para alimento de las ponedoras de huevo
para consumo humano, pero se ha informado que otros
productos tienen efectos similares y algunos, tal vez, tengan
alguna accin insospechada repelente a caros. Los fnna-
cos que proporcionan este tipo de control de caros parecen
ser ms efectivos cuando se agregan en el alimento antes de
las infestaciones y menos eficaces despusde que sta se ha
establecido.
Polvos y aeroso/es
Casi todos los insecticidasadaptable
s para el control de
los parsitosen aves,puedenobtenersecomo polvos listos

para utilizarse, polvos humedecibles, concentrados emulsi-
ficables o suspensiones liquidas, los cuales pueden prepa-
rarse como aerosoles. Cada uno tiene sus ventajas y junto
con el insecticida se proporcionan usos sugeridos.
Los pollos se espolvorean a si mismos de manera
instintiva. En casetas con piso de cama, pueden agregarse
polvos de insecticida a sta con el fin de controlar los
caros de acuerdo con las especificaciones del comerciante.
Pueden colocarse cajas especiales de polvo con un insecti-
cida agregado en grandes naves de jaulas con pisos de
alambre o de rejillas para complementar el mismo objetivo.
Tambin puede aplicarse polvo a las aves enjaulas emplean-
do un aplicador. Se debe aplicar el polvo en las plumas para
que ste llegue hasta los parsitos. Aunque laborioso, el
espolvoreado individual de las aves puede ser eficaz.
El mtodo ms frecuente para aplicar insecticidas
es mediante aerosoles. Debe agitarse la mezcla durante la
REFERENCIAS
l. Adams, A.W.1973. Consequences ofdepriving layinghens of
water a short time. Poultr Sci 52:1221-1223.
2. AlIs, A.A., W.J. Benton, W.C. Krauss, and M.S. Coyer.
1963. The mechanics of treating hatching eggs for disease
prevention. Avian Dis 7:89-97.
3. Anderson, O.P., and R.P. Hanson. 1965. Influence of
environment on virus diseases of poultry. Avian Dis
9: 171-182.
4. Anderson, O.P., C. W. Beard, and R.P. Hanson. 1966.lnflu-
ence ofpoultry house dust, ammonia, and carbon dioxide on
resistance of chickens to Newcastle disease virus. Avian Dis
10:117-188.
5. AVMA. 1993. Report of the American Veterinary Medical
Association Panel on Euthanasia. J Am Vet Med Assoc
202:229-249.
6. Beard, C.W. 1979. Avian Immunoprophylaxis. Avian Dis
23:327-334.
7. Beard, C. W., W.M. Schnitzlein, and D.N. Tripathy. 1991.
Protection of chickens against highly pathogenic avian influ-
enza virus (H5N2) by recombinant fowlpox viruses. Avian Dis
35:356-359.
8. Bell, D. 1966. Water shortages can cut egg production. Poultr
Trib 72:30.
9. Bierer, B.W., T.H. Eleazer, and D.E. Roebuck. 1965. Effect
of feed and water deprivation on chickens, turkeys, and labo-
ratory mammals. Poultr Sci 44:768-773.
lO. Block, S.S. 1991. Disinfection, Sterilization, and Preservation.
Lea and Febiger, Philadelphia, PA.
11. Boursnell, M.E.C., P.F. Creen, A.C.R. Samson, J.I.A.
Campbell, A. Deuter, R.W. Peters, N.S. Millar, P.T. Em-
merson, and M.M. Binns. 1990. A recombinant towlpox
virus expressing fue hemagglutinin-ncuraminidase gene of
Newcastle disease virus (NDV) protects chickens against chal-
lenge by NDV. Virology 178:297-300.
12. Campbell, T.W. 1995. Avian Hematology and Cytology, 2nd
ed. lowa State University Press, Ames, lA.
13. Chute,H.L.,and E.Barden. 1964. Thefungousfloraofchick
hatcheries. Avian Dis 8:13-19.
14. Chute, H.L., and M. Cershman. 1961. A new approach to
hatchery sanitation. Poultr Sci 40:568-571.
15. Chute, H.L., D.R. Stauffer, and D.C. O'Meara. 1964. The
production of specific pathogen-free (SPF) broilers in Maine.
Maine Agric Exp Stn Bul! 633.
16. Dychdala, C.R. 1991. Chlorine and chlorine compounds. In
Principios de prevencin de enfermedades: . 41
aplicacin para conservar una concentracin constante y
evitar la separacin. Los aerosoles se aplican a gran parte de
pisos y paredes, pero algunos se pueden aplicar en las aves.
Ninguno es perfecto, y ya se conoce que se ha desarro-
llado resistencia a algunos de ellos. De manera constante se
desarrolla y prueba la efectividad de nuevos productos. Los
productores avicolas deben estar alertas acerca de produc-
tos, preparaciones y vendedores profesionales de servicios
para el control de plagas, que ms se apeguen a su tipo de
sistema de manejo.
El mejor control para los parsitos es evitar la infesta-
cin inicial a travs de prcticas adecuadasde manejo. Una
vez ms las infestaciones parasitarias, al igual que las enfer-
medades bacterianas y virales pueden controlarse casi con
xito en las granjas con edad nica o unidades cuarentena-
bles como una parte de un sistema integrado total de manejo
preventivo de enfermedades (bioseguridad). .
s.s. Block (ed.).Disintection,Sterilization,and Preservation.
Lea andFebiger,Philadelphia,PA, pp. 131-15].
17. Furman, O.P.,and YS. Stratton. 1963.Control of northern
fowl mites,Ornithonyssussylviarum,with sulphaquinoxaline.
J EconEntomol56:904-905.
18. Galton, M.M., and P. Arnstein. 1960. Poultry diseasesin
public health.US Public HealthServPubl 767.
19. Gentry, R.F., M. Mitrovic, and G.R. Bubash.1962.Applica-
tion of Andersensampier in hatcherysanitation.Poultr Sci
4]:794-804.
20. Glick, C.A., G.G. Gremillion, and G.A. Bodmer. 1961.
Practicalmethodsandproblemsof steamandchemicalsterili-
zation.ProcAnim CarePanel1I :37-44.
21. Gorham,J.R.1957. A simpletechniquefor the inoculationof
the chorioallantoicmembraneof chickenembryos.Am J Vet
Res 18:691-692.
22. Gottardi, W. 1991. lodine and iodine compounds.In S.S.
Block (ed.). Disinfection,Sterilization,and Preservation.Lea
and Febiger,Philadelphia,PA, pp. 152-]66.
23. Hofstad, M.S. 1950.A methodofb]eeding chickensfrom the
heart.J Am Vet Med Assoc 116:353-354.
24. Jensen, M.M. 1988. Updateon usageand effectivenessof
coryza,cholera,and staphylococcalvaccines.Proc37th West
Poultr Dis Conf, VeterinaryExtension,UniversityofCa]ifor-
nia, Davis, pp. 54-56.
25. Magwood, S.E. 1964.Studiesin hatcherysanitation.l. Fluc-
tuationsin microbialcountsof air in poultry hatcheries.Poultr
Sci 43:44]-449.
26. Magwood, S.E. 1964.Studiesin hatcherysanitation.3. The
eftect of air-bomebacterialpopulationson contaminationof
egg andembryosurfaces.Poultr Sci 43:1567-1572.
27. Magwood, S.E., and H. Marr. 1964. Studies in hatchery
sanitation. 2. A simplified method for assessingbacterial
populations on surfaces within hatcheries. Poultr Sci
43:]558-1566.
28. Mallinson, E.T., O.B. Snyder, W.W. Marquardt, and S.L.
Gorham. 1988.In B.A. Morris, M.N. Clifford, andR. Jackman
(eds.). Immunoassaysfor Veterinary and Food Analysis-l.
Elsevier,London,andNew York, pp. 109-117.
29. McCapes, R.H., R. Yamamoto, G. Ghazikhanian, W.M.
Oungan,and H.B. Ortmayer. 1977.Antibiotic egg injection
to eliminatedisease.l. Effect of injection methodson turkey
hatchabilityandMycoplasmameleagridisinfection.Avian Dis
21:57-68.
42 . Enfermedades de las aves
30. Merianos, J.J. 1991. Quatemary animonium antimicrobial
compounds.ln S.S. Block (ed.). Disinfection, Sterilization, and
Preservation. Lea and Febiger, Philadelphia, PA, pp.225-255.
31. Murphy, O.W. 1988. Composting as a dead bird disposal
method. Poultr Sci 67(Suppll): 124.
32. North, M.O., and 0.0. Bell. 1990. Commercial Chicken
Production Manual, 4th ed. Chapman & Hall, New York, NY.
33. O'Connor, 0.0., and J.R. Rubino. 1991. Phenolic com-
pounds. In S.S. Block (ed.). Disinfection, Sterilization, and
Preservation. Lea and Febiger, Philadelphia, PA, pp. 204-224.
34. Phillips, G.B., and E. Hanel. 1960. Use ofultraviolet radiation in
microbiologicallaboratories [abst]. US Gov Res Rep 34:122.
35. Phillips, C.R., and B. Warshowsky.1958. Chemical disinfec-
tants. Annu Rev MicrobioI12:525.
36. Preece, A. 1965. A Manual for Histological Techniques, 2nd
ed. Little, Brown & Co., Boston.
37. Prophet, E. B., B. Milis, J.B. Arrington, and L.H. Sobin.
1992. Laboratory Methods in Histotechnology. American Reg-
istry of Pathology, Washington, DC.
38. Purchase, H.G., L.H. Arp, C.H. Oomermuth, J.E. Pearson.
1989. A Laboratory Manual for Isolation and Identification of
Avian Pathogens, 3rd ed. American Association of Avian
Pathologists, Kennett Square, PA.
39. Randall, C.J., 1991. Color Atlas of Diseases and Disorders of
tlle Domestie Fowl and Turkey. lowa State University Press,
Ames, lA.
40. Reddish, G.F. 1957. Antiseptics, Disinfectants, Fungicides
and Sterilization, 2nd ed. Lea and Febiger, Philadelphia, PA.
41. Riddell, C. 1987. Avian Histopathology. American Associa-
tion of Avian Pathologists, Kennett Square, PA.
42. Russell,A.O.I99I. PrincipIes ofantimicrobial activity.ln S.S.
Block (ed.). Disinfection, Sterilization, and Preservation. Lea
atld Febiger, Philadelphia, PA, pp. 29-58.
43. Scott, T.A., and C. Swetnam. 1993. Screening sanitizing
(Captulo J)
agents and methods of application for hatching eggs. 11.Eftec-
tiveness against mieroorganisms on the egg shell. J Appl Poultr
Res 2:7-11.
44. Snyder, O.B., 1986. Latestdevelopments in the enzyme-linked
immunosorbent assay (EUSA). Avian Dis 30:19-23.
45. Snyder, O.B., W. W. Marquardt, E.T. Mallinson, E. Russek-
Cohen, P.K. Savage, and O.C. Allen.1986. Rapid serological
profiling by enzyme-linked immunosorbent assay. IV. Asso-
ciation of intectious bursal disease serology with broiler flock
performance. Avian Dis 30:139-148.
46. Thompson, S.W. 1966. Selected Histochemical and His-
topathological Methods. Charles C. Thomas, Springfield, IL.
47. Utterback, W.W., and J.H. Schwartz. 1973. Epizootiology
ofvelogenie viserotropic Newcastle disease in Southern Cali-
fornia, 1971-1973. J Am Vet Med Assoc 163:1080-1088.
48. Van Cutsem, J. 1983. Antifungal activity of enilconazole on
experimental aspergillosis in chickens. Avian Dis 27:36-42.
49. Whiteman, C.E., and A.A. Bickford. 1996. Avian Disease
Manual, 4t11ed. American Association of Avian Pathologists,
Kennett Square. PA (in press).
50. Wright, M.L. 1958. Hatchery sanitation. Can J Comp Med Vet
Sci 22:62-66.
51. Wright, H.S. 1974. Virucidal activity of commercial disintec-
tants against velogenic viscerotropic Newcastle disease virus.
Avian Dis 18:526-530.
52. Wright, M.L., G.W.Anderson, and N.A. Epps.1959. Hatch-
ery sanitation. Can J Comp Med Vet Sci 23:288-290.
53. Wright M.L., G.W. Anderson, and J.O. McConachie. 1961.
Transmission of aspergillosis during incubation. Poultr Sci
40:727-731.
54. Yoder, H.W.,Jr.1970. Preincubation heattreatmentofchicken
hatching eggs to inactivate Mycoplasma. Avian Dis 14:75-86.
55. Zander, O.V. 1977. Unpublished observations.
 INTRODUCCiN
Ms de 36 nutrientes resultan indispensables y deben
formar parte de la dieta en concentraciones y equilibrio
apropiados con el fin de maximizar la capacidad de las aves
para expresar su potencial gentico en crecimiento y repro-
duccin. Con frecuencia, es tarea del mdico veterinario
determinar si un alimento es nutritivo en su origen o si la
nutricin es un factor que contribuye a un problema clnico
concreto. Siempre que hay una grave deficiencia de alguno
de los nutrientes bsicos, se desarrollan signos que a menu-
do son caractersticos. Muchas veces, a stos les preceden
o acompaan signos no especficos como crecimiento di s-
parejo y retardado, desarrollo de plumas erizadas, disminu-
cin en la produccin de huevo y menor incubabilidad.
Cuando una deficiencia es parcial, stos pueden ser los
nicos signos observables, lo cual dificulta el reconocimien-
to de una deficiencia nutricional parcial, ya que una serie de
signos inespecificos pueden ser ocasionados por diversas
causas, incluso enfermedades infecciosas y txicos.
Estn bien establecidos los requerimientos cuantitati-
vos de nutrientes en jvenes en crecimiento, pollos y pavos,
as como para razas de postura (5, 111); sin embargo, no se
han podido definir de manera experimental las necesidades
de nutrientes de pollos y pavipollos en crecimiento despusde
las primeras semanas de edad ni los requerimientos en
hembras y machos de engorda, y pavos reproductores.
Las sustancias alimenticias de importancia en la nutri-
cin de las aves domsticas son protenas y aminocidos,
carbohidratos, grasas, vitaminas, elementos inorgnicos
esenciales yagua.
PROTENAS Y AMINOCIDOS
Los requerimientosde proteinason de un conjunto de 10
aminocidosen absolutofundamentales(arginina,histidi-
A~
na, isoleucina, leucina, lisina, metionina, fenilalanina, treo-
nina, triptfano y valina), dos aminocidos (cistenay tirosina)
que se pueden sintetizar a partir de aminocidos esenciales,
dos aminocidos indispensables para las aves jvenes (gli-
cina o serina y prolina) ms aminocidos adicionales para
satisfacer la necesidad de nitrgeno en la sntesis de ami-
nocidos no esenciales, purina, pirimidinas y otros com-
puestos nitrogenados.
Los ingredientes prcticos, por lo general, s.elimitan a
uno o ms aminocidos. En raciones compuestas de maz y
harina de soja como fuentes de protena, por lo comn es
necesaria la suplementacin con metionina. Puede haber un
poco de deficiencia de lisina en tales dietaspara iniciadores de
engorda o pavos, a menos que se agreguen fuentes proteicas
ricas en lisina o lisina grado alimento. Las dietas basadasen
granos de cereales y otros concentrados proteicos tales
como alimento de semilla de algodn, torta de crtamo o
cacahuatepueden requerir tanto lisina como metionina para
suplementarIos. Otros aminocidos como la treonina, trip-
tfano, arginina e isoleucina pueden llegar a ser limitantes
cuando se utilizan fuentes de protena poco usuales o cuando
se reduce la concentracin de protena en la dieta.
En contraste con los signos especficos que se pueden
presentar por deficiencias de vitaminas o minerales, los
efectos de las insuficiencias de aminocidos esenciales no
son especficos: retraso en el crecimiento, reduccin en la
ingestin de alimento, disminucin en la produccin de
huevo y tamao del mismo, y prdida de peso corporal en
adultos. Las deficiencias marginales de aminocidos a me-
nudo tienen como consecuencia una mayor ingestin de
alimento, o se conserva igual la ingestin de alimento con
reduccin concomitante de la ganancia de peso corporal y
poco crecimiento del tejido, lo cual resulta en aumento de
grasa corporal. Adems, las deficiencias graves provocan
alteracinde la composicin corporal. Algunos aminocidos
tienen efectos adicionales. La insuficiencia de metionina
puede exacerbarlas deficiencias de colina o de vitamina B12,
debido a su participacin en el metabolismo del grupo metil.
La deficiencia de lisina altera la pigmentacin en pavipollos
Bronze de la cual se desconoce la base bioqumica (58) y
44 . Enfermedades de las aves
puede resultar en desarrollo lento y retardado en pollitos
(figura 2-1). La deficiencia de arginina tiende a provocar
que las plumas de las alas se curven hacia arriba, y el ave
parezca erizada. Otros aminocidos, se considera que afec-
tan la estructura y el crecimiento de la pluma (133).
Cuando a los animales se les proporciona demasiada
protena en la dieta en comparacin con las necesidades, se
cataboliza el exceso del nutriente y el nitrgeno liberado
se convierte en cido rico. Un gran excedente de protena
puede originar hiperuricemia y gota articular, en particular
enavesconsusceptibilidadgentica(12, 126, 151).
CARBOHIDRATOS
Este componente alimenticio es la fuente primaria de ener-
ga metabolizable en las dietas comunes en aves de granja.
Las aves aprovechan el almidn y la sacarosa.La actividad
de la lactasa intestinal en aves es baja; esto limita la canti-
dad de azcar lctea (Iactosa) que pueden tolerar. Los sub-
productos lcteos, como el suero de leche, son excelentes
fuentes de vitamina B y aunque benficos en bajas concen-
traciones, el exceso en la dieta ocasiona depresin en el
crecimiento y diarrea grave. Este ltimo padecimiento, ca-
racterstico de la intolerancia a la lactosa en muchas espe-
cies, se debe al influjo de agua hacia la parte inferor del
aparato digestivo y por la fermentacin microbiana de la
lactosa sin digerir.
GRASAS
Las grasas son importantes en las dietas de aves de granja
como fuentes concentradas de energa y de nutrientes esen-
ciales, el cido linoleico y el cido araquidnico. El cido
linoleico no se puede sintetizar, pero las aves u otros anima-
les monogstricos lo pueden convertir en cido araquidnico.
Figura 2-1. Deficiencia de lisina. Son aparentes el medro y
el desarrollo retardado en este polluelo (derecha) alimenta-
do con una dieta insuficiente en lisina, en comparacin con
el polluelo testigo normal (izquierda), alimentado con lisina
adecuada. (Swayne.)
(Captulo2)
Ambos cidos grasos son constituyentes importantes de los
organelos celulares, membranas y tejido adiposo, y tienen
funciones adicionales como precursores de las prostaglan-
dinas. Por la carencia de cidos grasos en la dieta de aves
jvenes, stas crecen menos y sus hgados se encuentran
grasos y agrandados (74). La deficiencia de cidos grasos
esenciales en aves de postura resulta en menos produccin
y tamao de huevo e incubabilidad (107). Las concentracio-
nes reducidas de cido araquidnico y mayores de cido
eicosatetraenoico en tejido y lpidos de huevo es un signo
caracterstico de deficiencia de cidos grasos esenciales.
Los cidos grasos in saturados pueden presentar ran-
ciamiento oxidativo, con efectos mltiples: los cidos gra-
sos esenciales se destruyen; los aldehdos que se forman
pueden reaccionar con grupos amino libres en protenas,
reduciendo la disponibilidad de aminocidos; y los perxi-
dos activos generados durante la ranciedad pueden anular
las actividades de las vitaminas A, D Y E, de igual modo
de las vitaminas hidrosolubles como la biotina. Los produc-
tores de suplementos de vitam.ina A han aumentado la
estabilidad de esta vitamina por medios mecnicos; envuel-
ven pequeas gotas de esta vitamina en una grasa estable,
gelatina o cera, que forma una pequea cubierta la cual evita
el contacto con el oxgeno de la mayor parte de la vitamina
hasta que sea digerida en el tracto intestinal. La adicin de
antioxidantes sintticos a los alimentos avcolas da mayor
proteccin a la vitamina A y otros nutrientes esenciales.
VITAMINAS
El trmino vitamina se refiere a un grupo heterogneo de
compuestos qumicos liposolubles e hidrosolubles esencia-
les en la nutricin, que no tienen necesariamente relacin
estructural o funcional una con otra. Todas las vitaminas
reconocidas, con excepcin de la vitamina C, son indispen-
sables en la dieta para las aves. Si bien las cantidades de las
diferentes vitaminas necesariasen las dietas avicolas varan
de partes por milln a partes por mil millones, cada una se
requiere para el metabolismo normal y la salud.
Una marcada deficiencia de una sola vitamina en la
dicta de un pollo o pavo, interrumpe el proceso metablico
en el cual interviene la vitamina. Esto ocasiona una enfer-
medad por deficiencia vitamnica, que en algunos casos se
manifiesta con cambios peculiares macroscpicos o micros-
cpicos. En muchos casos, una sola enfermedad puede
deberse a deficiencia de uno o varios nutrientes. La perosis,
por ejemplo, la padecen los pollos o pavipollos jvenes
cuando la dieta no tiene suficiente manganesoo cualquiera de
las siguientes vitaminas: colina, cido nicotnico, piridoxi-
na, biotina o cido flico. En pollosjvenes, pavos, faisanes
y otras aves, la perosis es una deformidad anatmica de los
huesos de las patas, que se caracteriza por agrandamiento
de la articulacin tibiometatarsiana, torcimiento o dobla-
miento del extremo dista! de la tibia y extremo proximal
del metatarso, y por ltimo deslizamiento del tendn gas-
trocnemio de sus cndilos. Esta ltima lesin origina inva-
lidez total de la extremidad afectada; si se lesionan ambas
extremidades, las aves mueren por lo general, ya que el ave

o pavo no pueden acercarsea comer y beber.El anlisis de la
dieta puede ser la nica manera de determinar si hay defi-
ciencia nutricional que sea la causa de este padecimiento.
Es probable la deficiencia de las vitaminas A y D Y de
riboflavina, si no se pone especial atencin en proporcio-
narlas cuando se formulan los alimentos. No obstante, de-
bido a la continua extraccin y purificacin de los muchos
ingredientes comunes y la tendencia a omitir protenas
animales e ingredientes altos en fibra como la harina de
alfalfa y el trigo como subproductos en las dietas, han
disminuido las canydades de otr,asvitaminas algunas veces
a concentraciones deficientes. Estas son las vitaminas: E,
B12 Y K; cido pantotnico, cido nicotinico, biotina y
colina. Las raciones en aves domsticas, por lo general, se
formulan para contener ms de las cantidades apropiadas
de todas las vitaminas para dar mrgenes de seguridad y
compensar posibles prdidas durante el procesamiento,
transportacin, almacenamiento y variaciones en la compo-
sicin del alimento y en las condiciones ambientales.
VITAMINA A
La vitamina A resulta indispensable en aquellas dietas av-
colas para crecimiento, visin ptima e integridad de
mucosas. Ya que las cubiertas epiteliales de los aparatos
digestivo, urinario, genital y respiratorio se componen de
mucosas, en estos tejidos es donde se observan con mayor
rapidez las lesiones por deficiencia de vitamina A.
El aldehdo de la vitamina A, o retinal, es un compo-
nente de los pigmentos visuales en las clulas sensoriales de
la retina en la cual la isomerizacin cis-trans de la cadena la-
teral isoprenoide, participa de manera esencial en la detec-
cin de la luz. La vitamina A participa en la morfognesis
durante el desarrollo embrionario, la conservacin de los
tejidos epiteliales, la produccin de moco, crecimiento seo,
inmunidad y una variedad de procesos esenciales.El alcohol
vitamina A (retinol) y el retinal se oxidan para producir
cido retinoico, el cual a su vez modera los efectos de la
vitamina A mediante la regulacin de la expresin gnica.
Signos de la deficiencia
Cuando los pollos o pavos adultos se alimentan con una
dieta muy deficiente en vitamina A, se desarrollan los signos
y lesiones por lo general de 2 aS meses, dependiendo de la
cantidad almacenada en el higado y otros tejidos del cuerpo.
Conforme aumenta la deficiencia, los pollos se llegan a
emaciar y a debilitar y las plumas se erizan. La produccin
de huevo disminuye de manera aguda, el periodo entre
nidadas aumenta, y la incubabilidad disminuye. Se observa
una excrecin acuosa de la nariz y ojos, y a menudo se
cierran los prpados. Conforme contina la deficien-
cia, se acumula material caseoso, blanco lechoso en los
ojos. En esta etapa de la enfermedad, los ojos se llenan con
este exudado blanco a tal grado que le impiden ver al ave, a
menos que se retire la masa; en muchos casos se destruye el
ojo. Casi todos los signos en pavos adultos son similares a
los observados en pollos (72).
Cuando hay deficiencia de vitamina A aumenta la
incidencia y gravedad de manchas de sangre en los huevos
Enfermedades nutricionales 45
de pollos (20). La cantidad de vitamina A necesaria para
minimizar la incidencia de manchas de sangre puede ser de
manera ligeramente mayor que el requerimiento para la
buena produccin y salud en las aves de postura (71, 128).
Los signos de deficiencia de vitamina A en pollos y
pavipollos se caracterizan por cese de crecimiento, somno-
lencia, debilidad, incoordinacin, emaciacin y plumaje
erizado. Si la deficiencia es grave, puede presentar ataxia no
muy distinta a la manifestadapor insuficiencia de vitamina E
(71), aunque los dos padecimientos pueden diferenciarse
mediante examen histolgico del cerebro (3). Se puede
presentar edema periorbital (figura 2-2 A). En la deficiencia
aguda de vitamina A, por lo comn se da lagrimeo, y el
material caseoso puede verse debajo de los prpados. La
xeroftalma es una lesin por deficiencia de vitamina A; no
todos los pollos y pavos la padecen, debido a que por la
deficiencia aguda, a menudo mueren de otras causas an-
tes de que se afecten los ojos. Puede haber aumento en
peso testicular, espermatognesis y desarrollo de la cresta
en gallos jvenes con deficiencia marginal de vitamina A
(114). En los gallos con deficiencia de vitamina A sus
cuentas de espermatozoides descienden, disminuye su mo-
tilidad espermtica y hay una alta incidencia de espermato-
zoides anormales (121).
Patologa
Las lesiones por deficiencia de vitamina A se desarrollan
primero en la faringe y se confinan en mayor parte en las
glndulas mucosas y sus conductos. Al epitelio original lo
reemplaza un epitelio queratinizante, el cual bloquea los
conductosde lasglndulasmucosas,asse llegan a distendercon
secrecionesy materialesnecrticos. Se puedeencontrar meta-
plasia escamosa en la mucosa nasal (figura 2-2 B). Se
encuentran pequeas pstulas blancas en los pasajes nasa-
les, pico, esfago y faringe y pueden extenderse hasta el
buche. Las pstulas varan en tamao, de lesiones micros-
cpicas hasta 2 mm de dimetro (figura 2-2 C). Conforme
aumenta la deficiencia, se agrandan las lesiones, se elevan
sobre la superficie de la mucosa y tienen una depresin en
el centro. Puedenpresentarsepequeaslceras rodeadaspor
productos inflamatorios en el sitio de estas lesiones. Este
padecimiento se asemeja a ciertas etapasde la viruela aviar,
y las dos enfermedades se pueden distinguir slo por medio
de examen microscpico. Las infecciones bacterianas y
virales a menudo se desarrollan debido a la prdida de
continuidad de la mucosa.
Los signos clnicos y las lesiones de deficiencia de
vitamina A del aparato respiratorio son variables; es dificil
diferenciar esta enfermedad de la coriza infecciosa, viruela
aviar, y bronquitis infecciosa. En la deficiencia de vitamina A,
el adelgazamiento de las membranas y los tapones nasales
se limitan, por lo general, a la hendidura palatina y a su
epitelio adyacente. Se pueden retirar con facilidad sin he-
morragia. Hay atrofia y degeneracin de la mucosa respira-
toria y sus glndulas, despusreemplaza al epitelio original
un epitelio queratinizado escamoso estratificado. En las
primeras etapas de la deficiencia de vitamina A en pollos,
los cometesse llenan con masasseromucoidesacuosasclaras,
que se pueden extraer de los ndulos y hendidura palatina
mediante la aplicacin de presin ligera. El vestbulo se
46 . Enfermedades de las aves
llega a tapar y se l1enan los senos paranasales. El exudado
puede l1enar los senos y otras cavidades nasales, 10 que
ocasiona hinchazn de uno o ambos lados de la cara. Las
mucosas, limpias de productos inflamatorio s, se aprecian
delgadas, rugosas y secas.
Muchas veces, se encuentran lesiones parecidas en la
trquea y los bronquios. En las primeras etapas puede ser
dificil apreciarlas. A medida que aumenta la deficiencia, la
mucosa se cubre con una fina pelcula, seca, mate que es
ligeramente spera, mientras que la membrana normal
es hmeda y regular. En algunos casos se observan peque-
as partculas semejantes a ndulo s en o debajo de la
mucosa en la parte superior de la trquea.
La deficiencia crnica de vitamina A ocasiona dao a
los tbulos renales, 10que favorece la hiperuricemia y gota
visceral en casos graves (151).
Histopatologa
La primera lesin histolgica de la deficiencia de vitamina A
es atrofia y declinacin del epitelio ciliado cilndrico del
aparato respiratorio (148). Muchas veces, los ncleos pre-
sentan cariorrexis notable. Una seudomembrana formada
por las clulas ciliadas atrofiadas y degeneradas puede
colgar como crestas de la membrana basal; despus, stas
se desprenden. Durante este proceso se pueden formar
nuevas clulas cilindricas o poligonales nicas o en pares y
parecen como islas debajo del epitelio. Estasnuevas clulas
proliferan y sus ncleos se agrandan, conteniendo menos
cromatina conforme se desarrollan. Los lmites de las clu-
las se definen con menos claridad; por ltimo, la cubierta
epitelial ciliada cilindrica de las cavidades nasales y senos
comunicantes, trquea, bronquios y glndulas submucosas
se transforma en un epitelio queratinizado escamoso estra-
tificado. Las lesiones en las glndulas de la lengua, paladar
y esfago (figura 2-2 D) son parecidas a las que se desarro-
llan en el aparato respiratorio (149).
El examen histopatolgico de los tejidos de los pasajes
nasales de pollos, sirve como indicador sensible de las
deficiencias de vitamina A en los casos iniciales (82). Los
pollos que reciben concentraciones subptimas, muestran
lesiones semejantes en sus caractersticas, pero no con la
gravedad descrita por Seifred (148), en la deficiencia com-
pleta de vitamina A.
De acuerdo con Wolbach y Hegsted (185,186), la
deficiencia de vitamina A en pollos y patosjvenes ocasiona
retraso notable y supresin del crecimiento del hueso endo-
condral. La zona proliferativa se reduce. Las clulas hipet-
trofiadas se acumulan, rodeadas por una matriz sin
calcificar. Hay menos invasin vascular del cartlago epifi-
siario y muestra patrones irregulares como ramificaciones.
Se disminuye el nmero de osteoblastos endosteales y pe-
rosteales, lo que favorece la alteracin en el crecimiento del
hueso y adelgazamiento de la corteza sea.La remodelacin
del hueso se inhibe. El crecimiento desproporcionado del
cerebro y mdula espinal con relacin al esqueleto axil,
parect: ocasionar compresin de tejido cerebral.
El aumento del lquido cefalorraqudeo es uno de los
primeros signos de la deficiencia de vitamina A (189).
Se ha observado aumento en la frecuencia de folculos
ovricos atrsicos que contienen hemorragias, ya sea en~
(Captulo2)
todo el folculo o entre la teca interna y la capa de clulas
de la granulosa en pollas expuestasa deficiencia de vitamina
A durante 5 a 8 meses (22).
Se informa que la deficiencia de la vitamina A dismi-
nuye la incubabilidad de los huevos de pollos y pavos y
aumenta la mortalidad de pollos y pavipollos que nacen
(9,71). Thompson y colaboradores (166) produjeron una
grave deficiencia de vitamina A en el desarrollo de embrio-
nes mediante la suplementacin en la dieta de reproductoras
con cido retinoico; esta forma de vitamina A permite la
produccin de huevo, pero no el desarrollo embrionario.
Los embriones mueren siempre en la misma etapa de desa-
rrollo. Se forman el tronco completo y la cabeza, y sta se
gira ligeramente hacia un lado. No hay diferenciacin de los
principales vasos sanguneosy se aprecia un rea expandida
de vasculosa que forma un "anillo de sangre" en la terminal
del seno.
Hipervitaminosis A
Baker y colaboradores (16) infrmaron que la administra-
cin de 200 mg de acetato de retinil por kilogramo de peso
corporal por da, para el crecimiento en pollos, afecta de
manera adversa el desarrollo del esqueleto. Las aves tienen
tibias ms ligeras y cortas y mayor crecimiento en las placas
epifisiarias a lo ancho, con formacin irregular de tneles
por los vasos sanguneos. El ensanchamiento resulta de
mayores nmeros de condrocitos hiperplsicos. En los hue-
sos hay actividad osteoblstica reducida y mayor actividad
de fosfatasa alcalina sangunea y sea. Adems, se observa
dilatacin ventricular e hinchazn cerebral.
Figura 2-2. A a D. Deficiencia de vitamina A. A. Edema
periorbital y falta de pigmentacin (Swayne). B. Metaplasia
escamosa de la mucosa nasal (Swayne, Barnes). C. Defi-
ciencia de vitamina A. Glndulas mucosas distendidas e
impactadas, que semejan pstulas en el esfago. (Barnes.)
D. Metaplasia escamosa que ha reemplazado casi todas las
reas foca les de la mucosa normal en la base de esta
glndula esofgica. La distensin se ha originado de la
abertura y acumulacin de queratina y desechos celulares
en ellumen. Habr inflamacin resultando en la formacin
de una pstula, en caso de que el contenido entre en
contacto con los tejidos adyacentes. (Barnes.) E a G. Raqui-
tismo. E. Las costillas suaves en este pollo de engorda de
ocho semanas de edad, afectado gravemente, forman un
trax aplanado. Las vrtebras tambin se encuentran cortas
y gruesas. En aves menos afectadas, se pueden observar
crecimiento en las uniones de las costillas con las vrtebras
y esternn, plegamiento de las porciones esternales de las
costillas caudales, resultando en un trax ancho y plano, y
en ciertas ocasiones fracturas patolgicas de costillas. (Mun-
ger.) F. El pico de los pollos afectados se encuentra blando
y se dobla con facilidad. (Swayne) G. En pavos, el raquitismo
de campo o el infecciosose desarrollade manera secundaria a
enfermedad intestinal. En esta ave afectada, hay cartlago
hipertrfico en exceso que no tiene una vascularizacin
adecuada, debido a la compresin inducida por fractura,
que implica a trabculas en la unin metafiseal. (Barnes.)
H. Osteopenia (fatiga de la ponedora en jaula). Fractura
patolgica de la costilla con formacin imperfecta de callo.
Existe muy poco mineral depositndose en el sitio de la
fractura (Barnes.)
48 . Enfermedadesde las aves
Tang y colaboradores (163) administraron 330 a
660 VI de vitamina A/kg de peso corporal por da a pollos
de engorda comerciales. Los pollitos mostraron una marcha
irregular y se negaban a caminar a los pocos das de trata-
miento con exceso de vitamina A. Llegaron a estaranorxicos
por nueve das y desarrollaron conjuntivitis, adherencias de
los prpados e incrustaciones alrededor de la boca. Las tibias
tenan las placas epifisarias de crecimiento ms amplias,
debido primero a la acumulacin de condrocitos hipertrfi-
cosoEstos investigadores informan de otras anormalidades
de la tibia que incluyen hiperosteoidosis y esclerosis meta-
fisaria. Los huesos frontales del crneo fueron ms delgados,
ms porosos y mostraron cicatrices osteoides engrosadas.
Los signos de hipervitaminosis A en pollitos Leghorn
difieren de aquellos padecidos por los animales tratados con
concentraciones similares de vitamina A (163). Las placas
epifisarias de crecimiento en las tibias de pollos Leghorn
fueron normales en amplitud, pero contenan una zona de
maduracin proliferativa ms estrechay una zona hipertrfica
ms amplia. Las hendidurasosteoideseran normales.Las Leg-
horn tuvieron morfologa paratiroideanormal, mientras que se
observ la hiperplasia paratiroidea en pollos de engorda.
Se debe resaltar que la histopatologa mencionada de
hipervitaminosis A, no es por completo consistente entre los
laboratorios. La naturaleza de la poblacin de las clulas que
contribuyen a ampliar las placas epifisarias de crecimiento
fue diferente en los estudios precedentes(16, 163). Wolbach
y Hegstead (187, 188), por otra parte, informaron que la
vitamina A en exceso origina estrechamiento de la placa de
crecimiento en los primeros estudios con patos y pollos
jvenes.
Tratamiento de la deficiencia
Las aves con deficiencia grave de vitamina A, deben recibir
una preparacin estabilizante de vitamina A, en una concen-
tracin cercana a 10000 VI de vitamina A/kg de alimento.
La absorcin de la vitamina A es rpida; por tanto, los pollos
y pavos que no se encuentran en estado avanzado de defi-
ciencia, deben responder con rapidez, excepto por la cegue-
ra que tal vez sea permanente.
. VITAMINAD
La requieren las aves para el apropiado metabolismo del
calcio y fsforo en la formacin de esqueleto normal, picos,
garras, y cascarones de huevo fuertes. Participa en la regu-
lacin del metabolismo del calcio, estimulando su absorcin
intestinal; influye en la actividad de osteoblastos y osteo-
clastos, y aumenta la resorcin tubular renal de calcio en
respuesta a las demandas metablicas para calcio.
La vitamina D se puede sintetizar a partir del 7-dehi-
drocolesterol en la piel bajo la influencia de la luzultravio-
leta. Aunque esta sintesis puede reducir en cierta medida el
requerimiento diario para vitamina D (52), no es suficiente
para satisfacer los requerimientos de aves en condiciones
normales de produccin de carne y de huevo.
La forma activa metablicamente de la vitamina D
se forma por medio de dos hidroxilaciones enzimticas de
colecalciferol (vitamina D3). la primera generando 25-hi-
(Captulo2)
droxicolecalciferol en el hgado y la segunda origina 1,
25-hidroxicolecalciferol en los riftones (45). La ltima,
parece ser un paso regulador, en el cual influye el estado de
calcio y lo activan el bajo fosfato sanguneo y la hormona
paratiroidea. Su producto es mucho ms potente en la pro-
mocin de la absorcin de calcio y metabolizacin sea que
sus precursores, vitaminaD3 y 25-hidroxicolecalciferol. Se
han identificado muchos otros productos de la hidroxilacin
de 25-hidroxicolecalciferol. Sus funciones biolgicas se
desconocen (7).
Signos de la deficiencia
En gallinas de postura confinadas, los signos de deficiencia
comienzan a desarrollarse tan pronto como a las dos sema-
nas despus de que se les priva de vitamina D. El primer
signo es un aumento notable en el nmero de huevos de
cascarndelgadoy blando,seguidopoco despuspor mar-
cada disminucin en la produccin de huevo; ambos pue-
den variar de manera cclica. L~s indicadores bioqumicos
incluyen una rpida disminucin en las concentraciones
sanguneasde 2~dihidroxicolecalciferol y 1,25-dihidroxi-
colecalciferol, seguida poco despus por un decremento en
la concentracin de calcio en sangre (169, 168). Luego de
varios ciclos de menor produccin de huevo y menor dureza
del cascarn, pueden seguir periodos relativamente norma-
les de produccin de huevo y dureza del cascarn.
En las gallinas puede haber prdida temporal del
uso de las extremidades inferiores, con recuperacin des-
pus de la postura de un huevo que, por lo general, no tiene
cascarn. Durante los periodos de extrema debilidad en las
extremidades, las gallinas adoptan una postura caractersti-
ca, que se describe como "agachado tipo pingino". Ms
tarde, el pico, las garras y el esternn se tornan muy suaves
y flexibles. Por lo comn, el esternn se dobla y las costillas
pierden su rigidez normal y giran hacia dentro en la unin
del esternn y las porciones vertebrales, lo que provoca una
tpica curva hacia el interior de las costillas a lo largo de los
lados del trax.
Se implica el metabolismo de la vitamina D en los
problemas de la calidad del cascarn del huevo. Soares y
colaboradores(153) informaron hace poco que dos lneas de
aves seleccionadas por divergencia en la dureza y grosor
del cascarn mostraron diferencias en sus concentraciones
sanguneas de 1,25-dihidroxicolecalciferol; la lnea que
tuvo mejor calidad de huevo tambin presentaba concentra-
ciones ms altas de metabolitos de la vitamina D. Cuando
las gallinas de una lneacomercial de Leghorn recibieron 30 J.1g
de vitaminaD3 o 5 J.1g de a-hidroxicolecalciferol (un proba-
ble precursor sinttico del 1, 25-dihidroxicolecalciferol); la
ltima result en mayor contenido de calcio y fsforo
en las tibias, fortaleza en las tibias y mineralizacin del
cascarn. Bar y colaboradores (18), informan que la inclu-
sin de 2 o 5 J.1g!kgde 1,25-dihidroxicolecalciferol en la
dieta de gallinas viejas, aumentaron el peso del cascarn y
la densidad en el primer huevo de la nidada y disminuy el
indice de decremento de ambas medidas en los siguientes
huevos de la nidada. Otros estudios (167, 168, 169), confir-
man que ell,25-dihidroxicolecalciferol facilita la produc-
cin de huevo y es un promotor eficaz de la mineralizacin
del cascarn y disminuye el rompimiento de los cascarones

cuando se utiliza en una concentracin de 5 ~g/kg en la dieta
de gallinas Leghorn.
La incubabilidad se reduce de manera sobresalientepor
la deficiencia de vitamina D. Los pollos y pavipollos que no
incuban, tienen una alta incidencia de condrodistrofia, en la
cual los maxilares superior e inferior se acortan al grado que
es anormal la oclusin de las mandbulas (155, 161). La
vitamina D sinttica, anloga a 25-hidroxicolecalciferol, 1
alfa-hidroxicolecalciferol y 1,25-dihidroxicolecalciferol
apoya la adecuada produccin de huevo y la dureza del
cascarn, pero slo el 25-hidroxicolecalciferol es eficaz
para apoyar la incubabilidad (1, 7). Laevidencia sugiere que
los otros dos anlogos se transportan muy poco al huevo (8,
53, 152). Manley y colaboradores (101), informan que
la adicin de 1100 ICU de 25-hidroxicolecalciferol a las
dietas de pavos hembra que ya contienen 2 200 ICU de
vitamina D3 aumentaron la incubabi!idad de los huevos
frtiles. Esta interesante observacin se presenta en particu-
lar con otra evidencia de que 900 UI de vitamina D3 por
kilogramo de dieta es apropiada para la incubabilidad de
huevos de pavo (155).
Adems de retraso de crecimiento, el primer signo de
deficiencia de vitamina D en pollos y pavipollos es el
raquitismo, caracterizado por una grave debilidad de los
huesos. Entre las 2 y 3 semanas de edad, los picos y garras
se reblandecen y flexionan, y las aves caminan con evidente
esfuerzo y despus de dar unos pasos irregulares se sientan
sobre sus tarsos, en los cuales descansanmientras se esfuer-
zan de un lado a otro; el emplumado es deficiente. Tal vez
un notable aumento en la fosfatasa srica sea el primer
indicador de una condicin raqutica inicial.
Patologa
En aves de postura, reproductoras y pavos hembra que
reciben vitamina D en pocas cantidades, los cambios carac-
tersticos observados en la necropsia se confinan a los
Figura 2-3. Efectosde las deficienciasde nutrientesen roshuesostibiotarsalesen pollosde engorda.(Swayne.)A. Testigo
alimentado con una dieta adecuada. B. Deficiencia de fsforo. Sobresaliente zona de hipertrofia. C. Deficiencia de calcio!
fsforo.Zonade proliferacinms amplia.D. Deficienciade lisina.Hipoplasia.
Erifermedades
nutricionales . 49
huesos y la paratiroides; las ltimas se llegan a agrandar por
hipertrofia e hiperplasia. Los huesos son blandos y se rom-
pen con facilidad. Se forman nudos bien definidos sobre la
superficie interna de las costillas en la unin costocondral
(rosario raqutico) (figura 2-2 E). En muchas costillas hay
evidencia de fractura patolgica en esta regin. En la defi-
ciencia crnica de vitamina D, se manifiestan marcadas
distorsiones esquelticas. La columna vertebral se puede
doblar hacia abajo en la regin sacra y coccgea; en el
esternn, por lo general, hay flexin lateral y un borde
dentado agudo cerca de la mitad del pecho. Estos cambios
reducen el tamao del trax con la consecuente presin en
rganos vitales. El pico puede ablandarse y hacerse flexible
(figura 2-2 F).
Los signos internos ms tpicos de la deficiencia de
vitamina D en pollos y pavipollos son cuentas de rosario en
las costillas, en las articulaciones con la columna vertebral
y una flexin de las costillas hacia abajo y posterior (figura
2-2 E). Se puede observar la poca calcificacin en la epfisis
de la tibia o fmur (figura 2-3). Los huesos de pollos
con deficiencia de vitamina D tienen un reducido contenido
de calcio con aumento en la proporcin de osteoide, y mayor
proporcin de mineral seo se presenta como una forma
amorfa de baja densidad de fosfato de calcio (47). Se
incrementa la proporcin de dihidroxilisinonorleucina a
hidroxilisinonorleucina en colgeno seo (106).
La deficiencia de vitamina D resulta en ampliacin de
la placa epifisaria, hipertrofia y ablandamiento de hueso. El
agrandamiento de la placa epifisaria se debe inicialmente al
crecimiento de las zonas proliferativas e hipertrficas; con-
forme progresa la deficiencia, puede darse principalmente
este ltimo (76, 95). Long y colaboradores (95) notaron
que la zona hipertrfica muestra contornos irregulares; ms
amplios en algunas reas y ms estrechos en otras, entre y
dentro de las aves afectadas. La ampliacin de la zona
proliferativa parece ser resultado de hipertrofia en condro-
citos retrasada ms que de la mayor replicacin de los
50 . Erifermedades
de las aves
condrocitos (86). Conforme aumenta la deficiencia, las co-
lumnas de condrocitos en la zona hipertrfica degenerativa
de la placa epifisaria se llega a acortar y engrosar, y muestra
un patrn irregular de invasin por vasos sanguineos meta-
fisarios. Los patrones irregulares de cartilago y desarrollo
seo se observan en la esponjosa primaria y secundaria (76,
95). Hay ms porosidad de hueso cortical, lo que conduce
a vecesa fracturas (figura 2-290), debido a incrementosde la
resorcin de hueso en los conductos de Havers. Las fractu-
ras pueden presentarse en cualquier hueso (figura 2-2 H).
La histopatologia del raquitismo difiere de manera
significativa dependiendo del origen de la enfermedad (86,
95, 96, 97). Para mayor informacin sobre este tema, refi-
rase a la seccin respecto al calcio y fsforo.
Otra alteracin esqueltica,la condrodisplasia tibiaI, se
observa con frecuencia en pollos de engorda (refirase al
capitulo 35 para una descripcin acerca de la patologia). Se
ha producido experimentalmente al disminuir la proporcin
de calcio con respecto al fsforo en la dieta (49, 129) o por
alteracin de la proporcin de estos dos nutrientes y aumen-
tando la concentracinen ladietadecloruro (50). Estetrastomo
persiste aun cuando las dietas experimentalescontenian con-
centraciones generosasde vitamina 03. La incidencia y la
gravedad de la condrodisplasia se redujo o evit cuando las
dietas se suplementaron con 1,25 dihidroxicolecalciferol (50,
51, 129), lo cual sugiere que la conversin metablica de vita-
mina 03 en 1, 25-dihidroxicolecalciferol no es suficiente en
algunos trastornos para llenar las necesidadesde este meta-
bolito para el desarrollo seo normal (50).
Hipervitaminosis D
Muy altas concentracionesde vitamina 03 -4 millones VI o
ms/kg en el alimento- ocasiona dao renal por la calcifi-
cacin distrfica de los tbulos renales. La calcificacin se
puede observar con menos frecuencia en la aorta y otras
arterias. Se dice que un moderado exceso de vitamina O
aumenta la incidencia de granulosidad del cascarn (62). Lo
anterior parece deberse al exceso localizado en depsitos
calcreos sobre y dentro del cascarn, que cuando se raspa
ste a menudo se exponen sus membranas subyacentes.
Tratamiento de la deficiencia
Hooper y colaboradores (73) descubrieronque la alimenta-
cin con una sola dosis masiva de 15 000 VI de vitamina
03, cur el raquitismo de los pollos con ms rapidez que
cuando se agregan concentraciones generosas de la vitami-
na al alimento. Esta nica dosis oral protegi a los gallos
contra el raquitismo por ocho semanas y a pollitas durante
cinco semanas. Cuando se administran dosis masivas a
animales raquticos, resulta necesario considerar que puede
ser perjudicial el exceso de vitamina D. La dosis debe ser
proporcional al grado de deficiencia, y no agregar cantida-
des excesivas de vitamina O en el alimento.
. VITAMINAE
La deficiencia de vitamina E ocasionaencefalomalacia,
ditesisexudativay miopatanutricional (distrofia muscu-
(Captulo2)
lar) en pollos; agrandamiento tibiotarsiano y distrofia de la
musculatura de la molleja en pavos, y distrofia muscular en
patos. Tambin se requiere vitamina E para el desarrollo
embrionario normal en pollos, pavos y tal vez patos.
En su forma alcohlica, la vitamina E es un antioxi-
dante eficaz. Es un importante protector de los cidos grasos
esenciales en los alimentos y de otros cidos grasos alta-
mente insaturados como tambin la vitamina A y D3, caro-
tenos y xantfilas. Se ha demostrado que el selenio (Se) en
concentraciones dietticas de 0.04 aO.1 ppm previene o cura
la ditesis exudativa en pollos con deficiencia de vitamina E
(142, 143). El selenio a 0.1 a 0.2 ppm previene de manera
eficaz las miopatas de la molleja y corazn en pavos
jvenes (147).
La vitamina E participa en varias funciones en la
nutricin de las aves domsticas. Se necesita no slo para
la reproduccin normal, sino tambin como antioxidante
eficaz natural para prevenir la encefalomalacia y se encuen-
tra interrelacionadacon la accin del Se para la prevencin de
ditesis exudativa y miopatas en pavos, e interrelacionada
con Se y cistina para la prevencin de la miopata nutricional.
Signos y patologa de la deficiencia
No hay signos externos en aves adultas o pavos que reciben
bajas concentracioes de vitamina E por periodos prolon-
gados. Sin embargo, se reduce de manera muy notable la
incubabilidad de los huevos de aves con deficiencia de
vitamina E, pollos y pavos (77). Los embriones de gallinas
alimentadas con raciones bajas en vitamina E pueden morir
desde el cuarto da de incubacin o considerablemente ms
tarde, dependendo de la gravedad de la deficiencia. Los
embriones de pavo pueden tener cataratas bilaterales que
pueden originar ceguera (55). La degeneracin testicular
sucede en machos privados de vitamina E por periodos
prolongados (4).
Encefalomalacia en poI/os
Es una alteracin nerviosa caracterizada por ataxia o pare-
sia (figura 2-4 A), retracciones posteriores o inferiores de
la cabeza (algunas veces con torsin lateral), movimien-
tos forzados, aumento de ncoordinacin, rpida contrac-
cin y relajacin de las patas y por ltimo, postracin
completa y muerte. Aun en estas condiciones, no se observa
la parlisis completa de las alas o patas. La deficiencia, por
lo general, se manifiesta entre los 15 a 30 das de vida del
ave, aunque se sabe que sucede desde el sptimo da o hasta
el da 56.
El cerebelo, los hemisferios estriales, bulbo raqudeo
y mesencfalo se afectan con mayor frecuencia en ese orden
(120). En los pollos que mueren al poco tiempo despus de
la presentacin de los signos de encefalomalacia, el cerebelo
se ablanda e hincha y las meninges se encuentran edematosas
(figura 2-4 B). A menudo son visibles pequeas hemorra-
gias en la superficie del cerebelo. Las circunvoluciones se
aplanan. Se pueden afectar hasta cuatro quintas partes del
cerebelo, o las lesiones pueden ser tan pequeas que no se
reconocen a simple vista. Uno o dos das despus de los
signos de encefalomalacia, se presentan reas necrticas de
apariencia verde amarillenta opaca. El cerebelo se vuelve
plido y se encogen 1 o 2 das despus (figura 2-4 C).

En el cuerpo estriado, el tejido necrtico es a menudo
plido, hinchado y hmedo, y en las primeras etapas se ve
bien delineado del tejido normal. La mayor porcin de
ambos hemisferios puede destruirse. En otros casos, las
lesiones se captan slo mediante examen microscpico.
Las lesiones medulares no se observan con rapidez en un
examen macroscpico.
Histolgicamente, las lesiones incluyen alteraciones
circulatorias (necrosis isqumica), desmielinizacin, y de-
generacin neuronal (figura 2-4 D, E). Los vasos menin-
geales y cerebrales se aprecian hipermicos, y por lo
general, se desarrolla edema grave. Muchas veces, resulta
trombosis capilar en la necrosis de diferente grado. En el
cerebelo de pollos normales, los haces con mielina tienen
una reaccin fuertemente positiva con azul rpido Luxol,
mientras que en pollos afectados la reaccin de tincin se
ve muy disminuida, se acenta de manera difusa o local. Los
cambios neuronales degenerativos se dan en todas partes,
pero de manerams notable en las clulas de Purkinje y en los
grandes ncleos motores. Con mayor frecuencia hay cambio
celular isqumico. Las clulas se constrien y se observan
hipercromticas, y el ncleo es tpicamente triangular. Asi-
mismo, es comn la cromatlisis perifrica con empaqueta-
miento de la sustancia de Nissl junto con la periferia del
ncleo celular. Los signos de encefalomaIacia en pavipollos
son similares a los observados en pollos (78), aunque los pa-
vipollos con paresia no presentan en general lesiones cere-
brales si tienen poliomielomalacia (figura 2-4 F).
Ditesis exudativa en poI/os
Es un edema de los tejidos subcutneos (figura 2-5)
relacionado con permeabilidad anormal de las paredes
capilares. En casos graves, los pollos se paran con las patas
muy separadas,como resultado de acumulacin de liquido
en la piel ventral. Este liquido viscoso azul verdoso se
aprecia con facilidad a travs de la piel, ya que por lo comn
contiene algunos componentes sangulneos provenientes
de ligerashemorragiasque sepresentanen todo el pechoy
la musculatura de las extremidades y en las paredes intesti-
nales. Adems, se observan distensin del pericardio y
muertes repentinas. En los pollos que padecen de ditesis
exudativa hay una baja proporcin de albmina a globulinas
en sangre(61).
El inicio de la ditesis exudativa coincide con la apa-
ricin de perxidos en los tejidos. Las actividades plasm-
ticas de las glutatin peroxidasa dependiente de selenio,
disminuyen de manera aguda (115). La glutatin peroxidasa
cataliza la neutralizacin del perxido de hidrgeno y lipo-
perxidos que pueden causar dai\o oxidativo a los elemen-
tos estructurales de la clula, en particular a los llpidos de
la membrana celular. Noguchi y colaboradores (115) sostie-
nen que la vitamina E en las membranas capilares y la
glutatin peroxidasa enzimtica que contiene selenio de
plasma protege a la membrana capilar contra el dai\o oxida-
tivo. Esto puede explicar la doble funcin de la vitamina E
y el selenio en la prevencin de la ditesis exudativa y otras
enfermedades que responden a la vitamina E/selenio (145,
158). Otra enzima dependiente de selenio, la glutatin pe-
roxidasa hidroperxido fosfolipldica, tal vez tambin parti-
cipa en la proteccin de las membranas celulares del dao
oxidativo (31).
Enfermedades nutriciona/es . 51
Miopatia nutricional (distrofia muscular)
en pollos, patos y pavos
Cuando la deficiencia de vitamina E se acompaa de una
deficiencia de aminocidos sulfurados, los pollos muestran
signos de miopata nutricional, en particular del msculo de
la pechuga, cerca de las cuatro semanasde edad. El padeci-
miento se caracteriza por bandas de colores claros en los
fcilmente reconocibles hacesafectadosde fibras musculares
en la pechuga (figura 2-4 G). En todos los msculos esque-
lticos del cuerpo en patos con deficiencia de vitamina E,
se presenta una distrofia similar.
El cambio histolgico inicial es la degeneracin hiali-
naoLas mitocondrias presentan hinchazn, coalescen y for-
man glbulos intracitoplasmticos. Ms tarde, las fibras
musculares se rompen de manera transversal. La extravasa-
cin separa a grupos de fibras musculares y a fibras indivi-
duales. El plasma trasudado, por lo general, contiene
eritrocitos y leucocitos heterfilos. En padecimientos ms
crnicos, dominan el cuadro los procesos reparativos. Existe
una proliferacin pronunciada de ncleos celulares y tam-
bin fibroplasia, que dejan una cicatriz en el msculo dege-
nerado.
La deficiencia de vitamina E y selenio en pollos, y en
especial en pavos, puede resultar en una miopata grave de
la molleja (figura 2-4 H) Y msculos cardiacos (147).
Alteracin del tarso agrandado en pavos
Los pavos que reciben dietas bajas en vitamina E y que
adems contienen grasas o aceites oxidables pueden desa-
rrollar con rapidez agrandamiento caracterstico de los tar-
sos y extremidades arqueadas a las 2 o 3 semanas de edad
(141). Si se les permite a los pavos continuar con estas
dietas, por lo comn, el agrandamiento de los tarso s desa-
parece cuando los pavipollos tienen seis semanas de edad,
slo para reaparecer de manera ms grave cuando llegan a
las 14 a 16 semanas, en especial en machos criados en pisos
de alambre o rejilla. Se aumenta la excrecin de creatina y
se reducen las concentraciones de creatina muscular. La
necesidad por la vitamina E, puede estar relacionada con
la proteccin de biotina, que de otra manera puede destruir-
se en presencia de grasas rancias o aceites (144).
Tratamiento de la deficiencia
Si no est muy avanzada, la ditesis exudativa y la miopatia
nutricional en pollos se elimina con facilidad por adminis-
tracin de las dosis ade;uadas de vitamina E y selenio por
inyeccin, mediante dosificacin oral o en el alimento. La
encefalomalacia puede o no responder al tratamiento con
vitamina E, dependiendo del grado del dao al cerebelo. La
miopata de la molleja en pavos se previene mediante la su-
plementacin a las dietas deficientes con vitamina E y
selenio. En stasno influye la concentracin de aminocidos
azufrados en la dieta.
. VITAMINA K
stase requierepara la sntesisde protrombina. Es un cofactor
en la carboxi!acin postranslacional de! cido g!utmico en
protrombina y una protena en hueso, la osteocalcina. El
52 Enfermedades de las aves
producto, el cido carboxiglutmico gamma, es aninico en
pH fisiolgico y participa en la fijacin de Ca2+a la protena
durante la coagulacin de la sangre. En ausencia de vitamina
K, el hgado secreta al cuerpo una protrombina anormal que
carece de cido carboxiglutmico gamma (59). Ya que la
protrombina es una parte importante del mecanismo de
la coagulacin sangunea. la deficiencia de vitamina K re-
sulta en un notable aumento del tiempo de coagulacin; un
pollo o pavipollo afectado puede sangrar hasta morir por un
golpe ligero u otra lesin.
La deficiencia de vitamina K reduce el contenido de
cido carboxiglutmico gamma del hueso en gallinas pone-
doras y en pollitos en crecimiento (87).
Signos y patologa de la deficiencia
Los signos de deficiencia de vitamina K se manifiestan con
mayor frecuencia de 2 a 3 semanas despus de cuando se
alimenta a los pollos con una dieta deficiente en vitamina
K. La presencia de sulfaquinoxalina en el alimento o agua
para beber, puede aumentar la incidencia y gravedad del
trastorno. Se presentan grandes hemorragias en la pechuga,
patas y ala, cavidad abdominal, o ambas. Los pollos mues-
tran anemia que puede deberse en parte a la prdida de
sangre. Pero tambin por el desarrollo de una mdula sea
hipoplsica. Aunque el tiempo de coagulacin sanguneaes
una buena medida de.la deficiencia de vitamina K, una ms
exacta es la obtenida por la determinacin de tiempo de
protrombina. Las cantidades inadecuadas de vitamina K en
dietas para reproductores originan mayor mortalidad em-
brionaria al final de la incubacin. Los embriones muertos
muestran hemorragias.
Tratamiento de la deficiencia
De las 4 a 6 horas despus de administrar la vitamina K en
pollos deficientes, la sangre Goagulade manera normal, pero
no puede ser tan rpida la recuperacin de la anemia o
desaparicin de las hemorragias.
TIAMINA (VITAMINA 81)
La tiamina se convierte en el cuerpo en una forma activa, el
pirofosfato de tiamina, que es un importante cofactor en las
reacciones de descarboxilacin oxidativa e intercambios
de aldehdos en el metabolismo de los carbohidratos. La
deficiencia de tiamina conduce a la anorexia extrema, poli-
neuritis y muerte.
Signos y patologa de la deficiencia
La polineuritis se observ en pollos adultos de cerca de tres
semanasdespus de recibir una dieta deficiente en tiamina.
En pollitos jvenes sta puede presentarse antes de las dos
semanas de edad; el inicio es rpido en los pollos jvenes,
pero ms gradual en aves adultas. A la anorexia sigue
prdida de peso, plumas erizadas, debilidad en las patas y
marcha irregular. Los pollos adultos muchas veces presen-
tan cresta azul. Conforme avanza la deficiencia, se nota
parlisis aparente de los msculos, que comienza con los
(Captulo2)
tlexores de los dedos y avanza hacia arriba, afecta los
msculos extensores de las patas, alas y cuello. Es tpico que
el pollo se siente en sus patas tlexionadas y gire la cabeza
hacia atrs en una posicin de "observando las estrellas"
(figura 2-6). La retraccin de la cabeza se debe a la parlisis
de los msculos anteriores del cuello. El ave pierde pronto
la capacidad de pararse o sentarse erguida y se apoya en el
piso, donde permanece con la cabeza retrada.
La temperatura corporal puede bajar hasta 35.6 C.
Hay disminucin progresiva de la frecuencia respiratoria.
Las suprarrenales se hipertrofian ms en las hembras que en
los machos; la corteza se afecta en mayor grado que la
mdula. Parece ser que el grado de hipertrofia determina el
grado de edema, que se presenta principalmente en la piel.
El contenido de adrenalina de la suprarrenal aumenta con-
forme se hipertrofia el rgano. La atrofia de los rganos
genitales es ms pronunciada en machos que en hembras. En
el corazn se da un ligero grado de atrofia; el lado derecho
puede encontrarse dilatado; se afecta con mayor frecuencia
la auricula que el ventriculo. La atrofia de las paredes del
estmago e intestinos puede ser lo suficientemente grave
como para observarse con facilidad.
Las criptas de Lieberkhn en el duodeno de los pollos
con deficiencia se dilatan (figura 2-7) (63). La mitosis de
las clulas epiteliales en las criptas disminuye de manera
Figura 2-4. Encefalomalacia nutricional (deficiencia de vita-
mina E). A. Paresia en una pollona y otro con notables signos
neurolgicos. Mientras que en pavos se puede observar
cualquier manifestacin clinica, lo ltimo se observa en
pollos ("enfermedad del pollo loco"). (Barnes.) B. Las aves
con signos neurolgicos tienen inflamacin cerebelar, ede-
ma, hemorragia y atenuacin de las hojas A menudo se
observa conificacin del cerebelo inflamado hacia el agujero
magno Tambin se pueden desarrollar lesiones en el cere-
belo, aunque no son frecuentes. (Barnes.) C. Esta ave con
encefalomalacia nutricional crnica sobrevivi tres dias des-
pus del comienzo de los signos. Las reas afectadas ahora
son plidas y hundidas. (Barnes.) D. Intensa malacia del
cerebelo. Porciones variables de las hojas externas afecta-
das se encuentran finamente separadas del tejido normal
ms interno. Existe congestin y hemorragia. Con un mayor
aumento, podran observarse en los pequeos vasos los
trombos de fibrina caractersticos Las clulas inflamatorias
se encuentran ausentes o resultan mnimas. (Barnes.) E. As-
troctos inflamados crecidos reemplazan mucha de la arqui-
tectura cerebelar normal en esta ave con encefalomalacia
crnica. Slo permanecen partes aisladas de la capa granu-
lar y clulas individuales de Purkinje. (Barnes) F. Las pollo-
nas con paresia, por lo general no muestran lesiones
cerebrales, pero tienen polioencefalomalacia bilateral como
se puede observar aqu. (Barnes.) G. Mopatia nutricional.
La degeneracn de fibras musculares puede resultar de
vitamina E, seleno o ambos, en cantidades inadecuadas.
Estas fibras se observan como lneas plidas, a menudo
fusiformes en el msculo esqueltico. Tambn pueden ori-
ginar cambios similares la fibrosis, depsitos de grasa intra-
muscular y otras miopatas. (Barnes). H. Miopata de la
molleja. La deficienca de vitamina E, seleno, o ambos,
puede originar cambios miopticos en el msculo liso as
como en el msculo cardiaco y esqueltico. Las lesiones se
observan como amplias zonas plidas en la musculatura de
la molleja. Los pavos resultan afectados con mayor frecuen-
cia. (Munger.)

Figura 2-5. Ditesis exudativa en pollos.
notable; en etapasmuy avanzadasde deficiencia desaparece
la cubierta mucosa y deja una red de tejido conjuntivo. Las
clulas necrticas y restos celulares se acumulan en las crip-
tas aumentadas.Las clulas exocrinas del pncreasmuestran
vacuolacin citoplsmica con formacin de cuerposhialinos.
Tratamiento de la deficiencia
Los pollos que padecen deficiencia de tiamina responden en
unas cuantas horas a la administracin oral de la vitamina.
Ya que la deficiencia de vitamina BI ocasiona anorexia
extrema, la suplementacin en el alimento con la vitamina,
no es un tratamiento exacto hasta despus de que las aves
se recuperan de la deficiencia aguda.
. RIBOFLAVINA (VITAMINA B2)
La riboflavina es un cofactor en muchos sistemas enzim-
ticos en el cuerpo. Los ejemplos de las enzimasque contienen
riboflavina son: NAO y NAOP-citocromo reductasas,dehi-
drogenasa succnica, acildeshidrogenasa, diaforasa, xantina
oxidasa, L y O-aminocido oxidasas,L-cido hidroxi oxidasa
Figura 2~. Posicin tpica de "observando las estrellas" en
un 00110Queoadecede deficienciade tiamina
e histaminasa, algunas de las cuales estn virtualmente
relacionadas con las reacciones de oxidacin-reduccin im-
plicadas en la respiracin celular.
Signos y patologa de la deficiencia
Cuando las aves se alimentan con una dieta deficiente en
riboflavina, crecen con lentitud y se debilitan y emacian; su
apetito es muy bueno; la diarrea se desarrolla entre la
primera y segunda semana.Los pollos no caminan, excepto
cuando se les obliga a hacerlo, y despus muchas veces,
caminan sobre los tarsos con la ayuda de las alas. La
parlisis en las patas puede ser ms prevalente que la par-
lisis de los dedos enrollados (38). Los dedos se curvan hacia
dentro cuando caminan y descansan (figura 2-8). Por lo
generol,los pollos se encuentrenen posicin de descanso.Las
alas muchas veces se caen, como si les fuera imposible
conservarlas en una posicin normal. Los msculos de las
patas se atrofian y se ablandan, y la piel se seca y se toma
spera. Las aves jvenes en etapasavanzadasde deficiencia
no se mueven, pero permanecenechadascon las patas despa-
rramadashacia fuero.
Una deficiencia de riboflavina en la dieta de gallinas
resulta en disminucin de la produccin de huevo, mayor
mortalidad embrionaria, y un aumento en el tamao y
contenido de grasa del higado. La incubabilidad de los
huevos disminuye a las dos semanas despus de que se
alimenta a las gallinas con una dieta deficiente en riboflavi-
na, pero regresa a lo normal a los siete dias despus de que
se agregan las cantidades convenientes de riboflavina a la
dieta. Los embriones que no nacen de los huevos de gallinas
alimentadas con dietas bajas en esta vitamina, son de menor
tamao y muestran una alta incidencia de edema, degenera-
cin de los cuerpos de Wolffian, asi como emplumado
defectuoso. El emplume se refiere como torcido y resulta de
la falla de la salida de la pluma en la ruptura de las
cubiertas, lo que hace que las plumas se enrosquen de una
manera caracteristica.
La deficiencia de riboflavina en pavos jvenes se
caracteriza por crecimiento inadecuado, emplumado defi-
ciente, parlisis en piernas (139) e incrustaciones en las
comisuras del pico y en los prpados. La dermatitis grave
de los pies y tarsos -marcada por hinchazn edemato-
Sa,descamacin y profundas fisuras- se presenta en algu-
nos pavos con dicha deficiencia (104).
En casos graves de deficiencia de riboflavina, los
pollos muestran notable hinchazn y ablandamiento de
los nervios citicos y braquiales. Los nervios citicos, por lo
general, padecen los cambios ms pronunciados, algunas
veces alcanzan un dimetro 4 a 5 veces el tamao normal.
En el examen histolgico de los nervios afectados se apre-
cian cambios degenerativos en las cubiertas de mielina de
los principales hacesnerviosos perifricos (figura 2-9); esto
puede estar acompaado por hinchazn y fragmentacin del
cilindro eje. En la mdula espinal hay proliferacin de las
clulas de Schwann, cambios de la mielina, gliosis, y cro-
matlisis. En casos de parlisis de los dedos curvados, es
frecuente la degeneracin de la placa terminal neuromuscu-
lar y tejidos musculares. Es posible que la riboflavina tam-
bin resulte esencial para el metabolismo de mielina de los
principales troncos nerviosos perifricos. No se desarrolla

Figura 2-7. Duodeno de un pollo con deficiencia de tiamina, grave dilatacin de las criptas de lieberkhn (izquierda). Testigo
(derecha).30x.
distrofia macroscpica, aunque en algunos casos las fibras
musculares se degeneran por completo; existe degeneracin
mielnica en una o ms ramificaciones del nervio citico.
Cambios similares se manifiestan en los troncos nerviosos
y braquiales.
El sistema nervioso de los embriones que no nacen a
partir de huevos puestos por gallinas alimentadas con dietas
deficientes en riboflavina tienen cambios degenerativos
muy parecidos a los descritos en pollos con deficiencia de
riboflavina (54).
Figura 2-8. Parlisis con los dedos torcidos (deficiencia de
riboflavina). Los signos tpicos incluyen deficiente desarrollo.
rechazo a estar de pie o caminar, sentndose en sus patas
y tienen dedos torcidos hacia dentro (Swayne).
Enfermedades
nutricionales. 55
Los pollos alimentados con dietas bajas en riboflavina
desarrollan lesiones pancreticas y duodenales, como
las descritas en la deficiencia de tiamina, adems de los
clsicos signos de tipo nervioso (63).
Tratamiento de la deficiencia
Dos dosis de 100 I.1gde riboflavina deberan ser suficien-
tes para el tratamiento de pollos o pavipollos deficientes
en riboflavina, seguidas por incorporacin de una cantidad
adecuada en la racin. No obstante, cuando se prolonga
mucho la deformidad de los dedos, el dao es irreparable y
la administracin de la vitamina no soluciona el problema.
. CIDO PANTOTNICO
Es un componente de la coenzima A, la cual interviene en
la formacin de cido ctrico, en el ciclo de Krebs la sntesis
y oxidacin de cidos grasos, la oxidacin de cetocidos
resultante de la desaminacin de aminocidos, acetilacin
de colina y muchas otras reacciones.
Signos y patologa de la deficiencia
Los signos de la deficiencia de cido pantotnico en pollos
son dificiles de diferenciar de aquellos que se presentan por
deficiencia de biotina; las deficiencias pueden resultar ya
sea en dermatitis, plumas rotas, perosis, poco crecimiento y
56 . Erfermedades
de las aves
Figura 2-9. Parlisis con los dedos torcidos. Neuropata
perifrica caracterizada por inflamacin y degeneracin axo-
nal, activacin y proliferacin de las clulas de Schwann y
degeneracin de mielina 7ax. (Swayne, Barnes.)
mortalidad. Cuando hay insuficiencia de cido pantotnico
en los pollos, se observan crecimiento retrasado y tosco de
las plumas; emaciacin y lesiones semejantes a escaras
costrosas en la comisura del pico. Los mrgenes de los
prpados son granulares, y desarrollan pequeftas escarasen
stos.Los prpadosmuchas vecesseadhieren por un exudado
viscoso; estn contraidos y se restringe la visin. Hay des-
prendimiento lento del epitelio queratinizado de la piel. Las
capas externas de la piel entre los dedos y la parte inferior
de las patas, algunas veces, se desprenden; en estos puntos,
se presentan pequeftas roturas y fisuras. Estas pequeftas
fisuras se agrandan y profundizan tanto que los pollos se
mueven muy poco. En ciertos casos, se cornifican las capas
de la piel de las patas de los pollos con deficiencia, y se
originan protuberancias semejantes a verrugas sobre los
nudos de las patas.
En la necropsia se observa la presencia de una sustan-
cia semejante al pus en el pico y un exudado opaco blanco
grisceo en el proventriculo (131). El higado se hipertrofia
y puede cambiar de color de amarillo plido a amarillo
sucio. El bazo se atrofia de manera ligera. Los riftones estn
un poco agrandados. Los nervios y fibras con mielina de la
mdula espinal presentan degeneracin de la mielina (127).
Estas fibras degeneradas se observan en todos los segmen-
tos de la mdula a la regin lumbar.
El cido pantotnico es necesario en la dieta de gallinas
reproductoras para la incubabilidad normal de los huevos
(60). Beer y colaboradores (21) observaron que el dia de
mxima mortalidad embrionaria depende del grado de de-
ficiencia de cido pantotnico y que las deficiencias margi-
nales originan aves en extremo dbiles que no sobreviven a
menos que se les inyecte de manera inmediata con cido
pantotnico (200 .1gintraperitoneales). Hemorragias subcu-
tneasgraves y edema son los signos de deficiencia de cido
pantotnico en el desarrollo de los embriones de pollo (21).
(Captulo2)
La deficiencia de cido pantotnico en pollos, provoca
lesiones duodenales y pancreticas como las descritas en la
deficiencia de tiamina (pero en menor grado), la dermatosis
y ataxia grave progresan hasta imposibilitar a las aves a
pararse. Adems, hay necrosis linfocitaria pronunciada y
deplecin linfoide en la bolsa de Fabricio, timo y bazo (63).
Tratamiento de la deficiencia
La deficiencia de cido pantotnico parece ser por completo
reversible, si no est muy avanzada, por tratamiento oral o
inyeccin con la vitamina seguida por la restauracin de una
adecuadaconcentracin en la dieta.
. CIDO NICOTNICO (NIACINA)
El cido nicotnico es la vitamina componente de dos im-
portantes coenzimas, dinucletido de adenina nicotinamida
(NAD, del ingls nicotinamide adenine dinucleotide) y
fosfato de dinucletido de adenina nicotinamida (NADP, del
ingls nicotinamide adenine dinucleotide phosphate), que
participan de manera intensa en el metabolismo de carbohi-
dratos, grasas y protenas. Son en especial importantes en
las reacciones metablicas que proveen energa. Una o
ambas coenzimas toman parte en la oxidacin anaerobia
o aerobia de la glucosa, sntesis de glicerol y catabolismo,
sntesis de cidos grasos y oxidacin, y oxidacin de acetil
coenzima A por medio del ciclo de Krebs.
Interrelaciones niacina-triptfano-piridoxina
La triptfano pirrolasa cataliza la reaccin inicial en la prin-
cipal va metablica del catabolismo del triptfano. La
picolnica carboxilasa regula un importante punto lateral en
la va en la cual un intermedio entra a una secuencia de
reacciones resultantes de su degradacin en dixido de car-
bono, agua y amoniaco o entra a una va biosinttica que
favorece la sntesis de NAO. La picolnica carboxilasa
cataliza la primera reaccin de la va de degradacin, mien-
tras que la primera reaccin en la va de NAO se desarrolla
de manera no enzimtica. La alta actividad de la picolnica
carboxilasa limita la sntesis de NAO de triptfano.
Las enzimas clave en el metabolismo del triptfano
requieren de la vitaminaB6 como un cofactor, y limitan toda
la va en la deficiencia de vitamina B6. Briggs y colabora-
dores (28), mostraron primero que los requerimientos de
niacina en pollos y gallinas dependen de la concentracin
de triptfano en el alimento. Cuando el triptfano es margi-
nalmente adecuado, los pollos pueden sintetizar alrededor
de 1 mg de niacina a partir de 45 mg de triptfano en la dieta
(17, 35, 48). Los patos, en contraste, son mucho menos
eficientes; cerca de 1 mg de niacina se puede sintetizar a
partir de 175 mg de triptfano en la dieta (35). Esta dife-
rencia en la eficacia de conversin de triptfano en niacina,
se reflej en un mayor requerimiento de niacina en los patos
que en los pollos. Se atribuye a la relativamente alta activi-
dad de la picolnica carboxilasa en patos (35, 48).

Signos y patologa de la deficienca
E1 principal signo de deficiencia de cido nicotnico en
pollitos, pavos y patos es un agrandamiento de la articu-
lacin del tarso y arqueo de las patas, similar a la perosis
(146). La principal diferencia entre este trastorno y la pero-
sis por deficiencia de manganeso o colina es que en la
deficiencia de cido nicotnico el tendn de Aquiles pocas
veces se separa de sus cndilos. Scott (141) mostr que
tanto el cido nicotnico como la vitamina E son necesarios
para la prevencin de la enfermedad en pavos. Briggs (27)
describi ms signos de deficiencia de cido nicotnico
como inflamacin de la boca, diarrea y emplume pobre. Las
alteraciones del tarso y las lesiones de la boca fueron sobre-
salientes en patos y pollos respectivamente en estudios
recientesde Chen (35). La deficiencia de niacina/triptfano
en pollos provoca lesiones duodenales y pancreticas
comparables con las ocasionadas por la deficiencia de tia-
mina (63).
Ringrose y colaboradores (132) observaron menor in-
gestin de alimento y peso corporal, disminucin en el
porcentaje de la produccin de huevo y menor incubabilidad
de los huevos cuando se aliment a las gallinas con una dieta
semipurificada basada en casena y gelatina como fuentes
de proteina y carentes de niacina suplementaria. No se
observaron signos patolgicos. Aunque no hay evidencia de
alguna necesidad para suplementar con cido nicotnico las
dietas prcticas de pollos maduros (2), se menciona que la
suplementacin con niacina incrementa el tamailo de los
huevos en reproductoras de pavos (68).
Tratamiento de la deficiencia
La suplementacin de una racin deficiente con las cantida-
des requeridas de cido nicotnico, tiene muy poco o ningn
efecto en los casos que han progresado al grado en que el
tendn se ha deslizado de los cndilos (perosis) o en casos
avanzados de agrandamiento del tarso en pavos adultos
machos.
PIRIDOXINA (VITAMINA 86)
La piridoxina es necesariapara varias enzimas, en particular
aqullas implicadas en la transaminacin y descarboxila-
cin de aminocidos. Las coenzimas son la fosfato piridoxal
y la fosfato piridoxamina.
Signos y patologia de la deficiencia
Los signos en pollos con deficiencia de piridoxina son
apetito deprimido, pobre crecimiento, perosis y signos ner-
viosos caractersticos. Cuando caminan, las aves muestran
movimientos nerviosos de sacudida de las patas y muchas
veces padecen convulsiones espasmdicas, que por lo ge-
neral terminan en la muerte. Durante estasconvulsiones, las
avespuedencorrer sin sentido, aleteary caersobrelos costados
o rodar por completo sobre la espalda, con movimientos r-
pidos de sacudidade las patasy cabeza.Estos signossepueden
diferenciar de los que se presentan por encefalomalacia
(deficiencia de vitamina E). Dor la intensidad relativamente
Enfermedades nutricionales
mayor de la actividad de las aves cuando se les captura, que
a menudo las deja exhaustas o muchas veces mueren.
Gries y Scott (64) observaron que las aves alimentadas
con ba.ias cantidades de piridoxina (hasta de 2.2 mg de
B6/kg de dieta) combinados con un alto valor de protena
(31%) tienen signos nerviosos clsicos. Las concentracio-
nes intermedias (2.5 a 2.8 mg de B6/kg de alimento) com-
binadas con 31% de protena ocasionan perosis grave, pero
sin signos nerviosos; la consecuencia es la curvatura sea.
Si la dieta contiene 22% de protena, aun las concentracio-
nes ms bajas de Jliridoxina (1.9 mg/kg de alimento) no
provocan signos nerviosos, perosis o incluso menor ndice
de crecimiento. La funcin de la piridoxina en el metabo-
lismo de los aminocidos se refleja en un mayor requeri-
miento cuando se alimenta con altos valores de protena.
En patos jvenes los sntomas de la deficiencia de
piridoxinase mencionan que son crecimiento deficiente y
bajo consumo de alimento, hiperexcitabilidad, debilidad,
anemia hipocrmica microctica, convulsiones y muerte
( 190).
En las aves adultas, la deficiencia de piridoxina origina
una reduccin notable de la produccin de huevo y en la
incubabilidad, as como tambin disminucin en el consu-
mo de alimento, prdida de peso y muerte. La inyeccin de
piridoxina en el huevo frtil, ha aumentado la incubabilidad
de los huevos de pavos reproductores, que han recibido en
sus dietas ms de dos veces la concentracin de piridoxina
estimada como requerimiento por el Nationa/ Research
Counci/ (135). Esto sugiere que en ciertas condiciones, el
requerimiento de los reproductores puede ser mayor que la
concentracin de piridoxina en la dieta que se utiliza en con-
diciones prcticas.
. BIOTINA
Es un cofactor en reacciones de carboxilacin y descarbo-
xilacin que incluyen la fijacin de bixido de carbono.
Estas reacciones tienen importantes funciones en los proce-
sos anablicos y en el metabolismo de nitrgeno.
Signos y patologa de la deficiencia
En la deficiencia de biotina, la dermatitis de las patas y la
piel alrededor de los ojos es parecida a la observada en
la deficiencia de cido pantotnico. Por tanto, al hacer un
diagnstico diferencial, por lo comn es necesario examinar
la composicin de la dieta.
La perosis es un signo de avitaminosis por biotina en
pollos y en pavos en crecimiento. Los signos de deficiencia
de biotina en pollos incluyen otras anormalidades de la tibia.
Bain y colaboradores (15) informan que las aves alimenta-
das con una dieta purificada sin biotina tienen tibias ms
cortas, mayor densidad sea y cenizas, y un patrn anormal
de modelacin del hueso: el lado medial de la corteza media
diafisaria estaba ms gruesa que la de la parte lateral en
pollos alimentados con la dieta libre de biotina, mientras que
se presenta el patrn opuesto en pollos alimentados con la
misma dieta suplementada con cantidades apropiadas de
biotina. Esto origina la posibilidad de que la biotina inter-
venga en varias deformidades de las extremidades (15). Los
58 . Enfermedades de las aves
cambios en las concentraciones tibiales de los cidos grasos
que son precursores de las prostaglandinas, se correlacionan
con anormalidades seas en pollitos deficientes en biotina,
lo que sugiere que la sntesis alterada de prostaglandinas s
puede ser un factor contribuyente en los patrones de mode-
lacin sea trastornada del tibiotarso en la deficiencia de
biotina(171).
La biotina resulta esencial para el desarrollo embrio-
nario (39, 40). Los embriones de gallinas alimentadas con
dietas deficientes en biotina desarrollaron sindactilia, un
exceso de membrana entre el tercer y cuarto dedos. Muchos
embriones que no nacen son condrodistrficos, que se ca-
racterizan por tamao reducido, pico de perico, curvacin
grave de la tibia, acortamiento o torcimiento del tarsometa-
tarso, acortamiento de los huesos del ala y crneo, y acor-
tamiento y flexin de la escpula. Se pueden presentar dos
mximos en la mortalidad: uno durante la primera semana
y el segundo durante los tres ltimos das de incubacin.
Robel y Christensen (134) reportaron que la inyeccin
de 87 .tg de O-biotina en los huevos de pavas blancas
que se haban conservado en condiciones comerciales
resultaron en, aproximadamente, 4 a 5% de mayor incuba-
bilidad en sus huevos. Se desconocela:razn de esteaumento;
sin embargo, los autores sugieren que las concentraciones
de biotina o la disponibilidad de biotina en el huevo pudo
haber estado baja.
El sndrome de hgado y riones grasos (SHRG) es un
trastorno dependiente de biotina que se observa en pollos
de engorda. Los signos en los pollos son menor crecimiento,
infiltraciones grasasen hgado, riones y corazn, disminu-
cin de glucosa plasmtica, aumento de cidos grasos libres
en plasma, y aumento en la proporcin de C16:1 aCl8:0de
cidos grasos en hgado y tejido adiposo (123, 175). Altas
concentraciones de protena o grasa en la dieta reducen o
eliminan la mortalidad, mientras que protena o grasa ele-
vadas aumentan los signos por deficiencia de biotina. El
ayuno exacerba el SHRG y la mortalidad relacionada (175),
y disminuye la concentracin de glucosa en sangre e incre-
menta los cidos grasos libres en plasma. La carboxilasa
pirvica, una enzima que contiene biotina, disminuye su
actividad en el SHRG por deficiencia de biotina (123). Se
sugiere que la deficiencia de biotina altera la gluconeog-
nesis por la baja actividad de esta enzima, lo que ayuda a
aumentar la conversin de piruvato en cidos grasosoLos
pollos con SHRG a menudo no presentan los signos carac-
tersticos de la deficiencia de biotina.
Esto puede ser un fenmeno pasajero, donde los cam-
bios en el metabolismo tisular favorece que SHRG se pre-
sente con rapidez en pollitos con deficiencia de biotina, pero
los signos clsicos por la deficiencia de este elemento
requieren un periodo ms largo para desarrollarse (29).
Se piensa que la biotina participa en el "sndrome de
muerte aguda" (o "sndrome de muerte repentina") en
pollos de engorda. La deficiencia de biotina altera el perfil
de los cidos grasos no saturados en los tejidos lpidos, de
tal manera que se supone altera la conversin de cido
linoleico en cido araquidnico (170). El ltimo es un
precursor de prostaglandinas, la prostaciclina 12y el trom-
boxano A2, que tienen un notableefecto en el sistemavascular.
La concentracin de biotina en hgado se encontr deprimida
en pollos que tuvieron sndrome de muerte aguda (85).
(Captulo2)
La funcin de la biotina en el sndrome de muerte
aguda permanece sin aclarar. La biodisponibilidad de la
biotina para pollos y pavos vara mucho entre los ingredien-
tes comerciales del alimento (57, 108, 176). En algunos
granos, slo se encuentra 10% de biotina disponible, pero
es por completo disponible en otros. sta es una considera-
cin importante en la formulacin de dietas para satisfacer
los requerimientos de biotina en aves domsticas.
Tratamiento de la deficiencia
Patrick y colaboradores (122) y Jukes y Bird (79) informa-
ron que era suficiente la inyeccin o la administracin oral
de algunos microgramos de biotina para prevenir la defi-
ciencia de biotina en pollos y pavipollos.
. CIDO FLICO(FOLACINA)
El cido flico es una parte del sistema enzimtico impli-
cado en el metabolismo de un carbono. Interviene en la
sntesis de purina y grupos metil de metabolitos importantes
como colina, metionina y tiamina. El cido flico, por tanto, es
necesario para el metabolismo normal de los cidos nuclei-
cos y la formacin de las nucleoprotenas requeridas para la
multiplicacin celular.
Signos y patologa de la deficiencia
La deficiencia de cido flico en pollos se caracteriza por
crecimiento pobre, plumaje deficiente, anemia y perosis. El
cido flico es necesario para la pigmentacin en las plumas
de pollas Rhode Island rojas y Leghorn blancas. Por tanto,
el cido flico, la lisina, el cobre y el hierro parecen reque-
rirse para la prevencin de la acroma de las plumas en aves
domsticas de color.
Una deficiencia en la dieta para reproductoras de po-
llos o pavos origina un notable aumento en la mortalidad
embrionaria. Los embriones mueren pronto despus de
picar la cmara de aire. De acuerdo con Sunde y colabora-
dores (159, 169), un maxilar superior deformado y la cur-
vatura tibiotarsiana son lesiones de deficiencia embrionaria.
Los pavipollos muestran una parlisis cervical peculiar y
mueren a los dos das despus del inicio de estos signos, a
menos que se administre cido flico de manera inmediata.
Los pavipollos slo presentan anemia ligera.
La deficiencia de cido flico en pollitos provoca
arresto megaloblstico de formacin eritroctica en mdula
sea,que resulta en una anemia macroctica grave como uno
de los primeros signos en los pollos. Tambin se reduce la
formacin de clulas blancas, lo que ocasiona una agranu-
locitosis marcada.
Interrelacin cido flico-colina
El cido flico tiene una participacin central en el metabo-
lismo del grupo metil. Young y colaboradores (191) obser-
varon que cuando una dieta para pollos es deficiente en
cido flico, se reduce el aumen~oen la concentracin de
colina, pero no previene por completo, la incidencia y la
gravedad de la perosis. Seha observado una disminucin en

el crecimiento de pollos alimentados con dietas prcticas.
que tiene poco cido flico y deficienciasmarginalesen
metionina y colina. La suplementacin de la dieta con cido
flico o metionina y colina estimularon el crecimiento en
estas condiciones (125).
Tratamiento de la deficiencia
Una inyeccin intramuscular nica de 50 a 100 .Lgde cido
pteroilglutmico (flico) puro, ocasiona una respuesta m-
xima de los reticulocitos a los cuatro das en pollos con
deficiencia de cido flico con anemia grave (136). Los
valores de hemoglobina y los ndices de crecimiento regre-
san a lo normal en una semana. La adicin de 500 .Lgde
cido flico/lOO g de alimento, origin una recuperacin
comparable a la obtenida con la inyeccin de la vitamina.
. VITAMINA 812 (CO8ALAMINA)
La vitamina 812 participa en la sntesis de cidos nucleicos
y de metil, y en metabolismo de carbohidratos y grasas.Una
de sus principales funciones enzimticas comprende la iso-
merizacin de la coenzima A metilmalonil para formar
succinil CoA.
Signos y patologa de la deficiencia
Los signos de deficiencia de vitamina 812 son crecimiento
lento, disminucin de la eficacia de la conversin de alimen-
to, mortalidad y reduccin del tamao e incubabilidad del
huevo. Los signos especficos de la deficiencia de vitami-
na 812 no se han demostrado en aves en crecimiento o en
aves adultas. Se informa que la deficiencia de vitamina B12
provoca en pollos degeneracin mielina. Algunos investiga-
dores comunicaron ms fosfolpidos totales y menores con-
centraciones de galactolpidos de pollos deficientes, lo que
sugiere alteracin de la maduracin mielnica (83). La pe-
rosis tambin se presenta en la deficiencia de vitamina 812
en pollos y pavipollos, cuando sus dietas carecen de colina,
metionina o betanacomo fuentes de grupos metil. La adicin
de vitamina 812 puede prevenir la perosis en estos trastor-
nos, debido a su efecto en la sntesis de los grupos metil.
Los embriones deficientes en vitamina 812 tienen un
mximo en la mortalidad en el da 17 de incubacin, tamao
reducido, mioatrofia de las patas, homorragias difusas, pe-
rosis, edema e hgado graso (113, 118).
Tratamiento de la deficiencia
Peelery colaboradores (124), mostraron que la inyeccin de
2 ~g de vitamina BI2/gallina, aument la incubabilidad
de los huevos de gallinas deficientes en vitamina BI2 de
aproximadamente de 15 a 80%en una semana. La adicin
de 4 mg de vitamina Bl2/tonelada en el alimento de las
reproductoras es suficiente para conservar mxima incuba-
bilidad y producir pollos con suficiente almacenamiento de
la vitamina para prevenir cualquier deficiencia durante las
primeras semanasde vida. Si se aplican inyecciones simila-
res a pollos jvenes seguidas por suplementacin de la
racin para las aves, tambin se corrige la deficiencia.
Enfermedades
nutriciona/es . 59
. COLINA
Est presenteen acetilcolina en los fosfolpidos corporales y
acta como una fuente metil en la sntesis dentro del cuerpo
de compuestos que contienen metil como la metionina,
creatina, carnitina y N-metilnicotinamida. La colina por s
misma no acta como un donador de metil, pero primero se
debe oxidar al compuesto betana que entoncespuede donar
uno de sus tres grupos metil a un aceptor metil como la
homocistena o la glucociamina para la formacin de me-
tionina o creatina, respectivamente.
Signos y patologa de la deficiencia
Adems del poco crecimiento, el principal signo de la
deficiencia de colina en pollos y pavipollos es la perosis
(figur-qs 2-10 y 2-11). Los pavos jvenes tienen un alto
requerimiento de colina y por tanto, muestran una alta inci-
dencia de perosis grave a menos que se tenga cuidado en
suplementar la dieta con colina. La perosis se caracteriza
por hemorragias punteadasy una ligera hinchazn alrededor
de la articulacin tibiotarsiana, seguida por un aplanamiento
aparente de la articulacin tibiometatarsa! por la rotacin
del metatarso. El metatarso contina girando y puede llegar
a tlexionarse o arquearse, de tal modo que queda fuera de
alineacin con la tibia. Cuando se presenta este trastorno,
las patas no soportan el peso del ave. El cartilago articular
se deforma y el tendn de Aquiles se desliza de sus cndilos.
Cuando a las pollonas de postura que han recibido
dietas de cria con altas concentraciones de colina, se les
alimenta con dietas muy deficientes, aumenta el porcentaje
de grasa en el higado. En los higados de pollos deficientes
en colina, el contenido de grasa es ms alto en hembras
que en machos. Sin embargo, la deficiencia de colina es
Figura 2-10. Deficiencia de colina. En un ave alimentada
con una dieta deficiente en colina, se observa retardo del
desarrollo, emplumado inadecuado y piernas cortas, grue-
sas y arqueadas tipicas de la condrodistrofia. (Swayne)
60 . Enfermedades de las aves
Figura 2-11. Deficiencia de colina. Perosis y deformidad del
tibiotarso de un pollo de engorda al cual se aliment con una
dieta que careca de la colina adecuada
poco frecuente en pollos y pavos adultos alimentados con
raciones comerciales. Nesheim y colaboradores (112) mos-
traron que es ms probable que desarrollen hgado graso las
pollonas alimentadas con altas concentraciones de colina
durante las 8 a 20 semanas del periodo de crecimiento,
cuando se les alimenta con dietas purificadas de postura
bajas en colina, que las pollonas alimentadas con dosis
mnimas durante el mismo periodo de crecimiento. Estos
resultados indican que los pollos maduros pueden sintetizar
colina, pero no desarrollan por completo esta capacidad si
se les dan dietas que contengan grandes cantidades.
Tratamiento de la deficiencia
Si se nota la deficiencia de colina en pollos y pavipollos
antes de que se desarrollen los signos de perosis, se pueden
curar mediante la suplementacin en la racin con suficiente
colina para cubrir los requerimientos. Una vez que se desliza
el tendn en los animales que padecen deficiencia de coli-
na, el dao es irreparable.
ELEMENTOS INORGNICOS
ESENCIALES
Los elementos minerales esenciales son tan importantes
como los aminocidos y las vitaminas para conservar la
vida, el bienestar y la produccin de las aves domsticas.
Participan en la composicin de huesos y aportan la rigidez
y fuerza necesarias al esqueleto para soportar los tejidos
blandos. Los minerales se combinan con protenas, lpidos y
otras sustancias que forman los tejidos blandos. Intervienen
en la conservacin de la presin osmtica y el equilibrio
acidobsico y ejercen efectos especficos en la capacidad de
los msculos y nervios para responder a los estmulos. Los
minerales tambin son necesarios para la activacin de
muchas enzimas del cuerpo.
Los elementos inorgnicos indispensables para la
conservacin del bienestar son calcio, fsforo, magnesio,
potasio, sodio, cloro; los elementos traza son manganeso,
hierro, cobre, cinc, yodo, molibdeno y selenio. El tlor en
pequeascantidades es un constituyente constante de varios
tejidos, en particular de los huesos. Las trazas de estos
(Captulo2)
elementos pueden ser bsicas o por lo menos benficas para
algunas especies,pero no existe alguna evidencia directa en
aves domsticas. Los anlisis de constituyentes minerales
individuales en el cuerpo de pollos muestran que hay ma-
yores porciones de calcio, fsforo, magnesio y cinc en los
huesos.Otros elementos esencialesse distribuyen en mscu-
los, otros tejidos blandos y lquidos corporales.
. CALCIO Y FSFORO
El calcio (Ca) y el fsforo (P) estn muy relacionados en el
metabolismo, en particular con la formacin de hueso. La
principal porcin de Ca en la dieta, se emplea para la for-
macin de hueso en aves en crecimiento y de cascarn en
las gallinas. El Ca tambin resulta bsico para la coagula-
cin de la sangre y se necesitajunto con el sodio y el potasio
para el funcionamiento normal del corazn. El calcio es un
factor importante en la regulacin del metabolismo celular
y otros procesos.
Adems de su funcin en la formacin del hueso, el
fsforo es un componente bsico de los nucletidos purina
y otros compuestos fosforilados implicados en la transfe-
rencia o conservacin de energa libre en reacciones bioqu-
micas. Tiene funciones relevantes en el metabolismo de los
carbohidratos y las grasas, y entra en la composicin de
importantes constituyentes de todas las clulas vivas. Las
sales formadas a partir de fsforo toman parte en la conser-
vacin del equilibrio acidobsico.
El empleo de Ca y P depende de la presencia de una
cantidad adecuada de vitamina D en la dieta. Cuando hay
deficiencia de vitamina D, se reduce el depsito de estos
minerales en los huesosde pollos y pavipollos en crecimien-
to, se observa deplecin de mineral en los huesos, y dismi-
nuye la cantidad de calcio en los cascarones de los huevos.
De acuerdo con Long y colaboradores (95, 96, 97), las
deficiencias de Ca y P en la dieta de pollos de engorda
jvenes ocasionan raquitismo, el cual difiere en histopato-
loga y tambin es distinto del raquitismo por deficiencia de
vitamina D. En las tibias de los pollos alimentados desde el
nacimiento por dos semanas con una dieta que contiene
0.3% de Ca se observ una ampliacin de la zona prehiper-
trfica proliferativa del cartlago epifisiario y contornos
irregulares en la unin entre las zonas de cartlago prolife-
rativo e hipertrfico (96). Las columnas de cartlago irregu-
lar y los vasos epifisiarios elongados estuvieron presentes.
A la cuarta semana, la placa de crecimiento epifisiario se
haba ampliado, y en algunos casos, se extenda como un
tapn cartilaginoso a la metfisis. Histolgicamente, las
zonas proliferativas e hipertrficas eran irregulares y mu-
chas veces contenan reas de clulas no viables. La zona
hipertrofiada se ampli de manera notable en algunos pollos
a la cuarta semana. Los vasos sanguneos metafisariQs in-
vadieron a lo largo de la regin lateral, pero no la regin
apical, de los tapones cartilaginosos; las columnas de cart-
lago de la metfisis se encontraban engrosadase irregulares.
Los investigadores observaron que la patologa es similar a
la de la condrodisplasia tibial.
De acuerdo con Long y colaboradores (97), la deficien-
cia de P (0.2% disponible en la dieta) y el exceso de Ca
(2.24% de Ca y 0.45% de P disponible) resultan en anorma-

lidades similares en las tibias. Se observaron varias anorma-
lidades histolgicas, pero lo ms notable fue un marcado
alargamiento de las columnas de cartlago epifisario hiper-
trofiado degenerado y algunos pollos no pudieron poberse
de pie hacia la cuarta semana,estuvieron en una postura con
las patas "abiertas". Muchas veces se presentan fracturas
cerradas y arqueo o rotacin de tibiotarsos.
Julian (81) observ que los pollos deficientes en fs-
foro aumentaron sus frecuencias respiratorias y estaban
policitmicos. Disminuyeron el C02 y el 02 sanguneos,
quiz por la poca fuerza de las costillas e invaginacin,
lo que interfiere con los movimientos respiratorios de la caja
torcica. Las aves murieron por insuficiencia ventricular
derecha, a menudo acompafiada de ascitis.
En gallinas de postura, la deficiencia de Ca resulta en
menor produccin de huevo y huevos de cascarn ms
delgado, as como tambin tendencia a disminuir el conte-
nido de calcio de los huesos,primero por remocin completa
de la mdula sea, seguida por una remocin gradual de
hueso cortical. Por ltimo, los huesos se hacen tan delgados
que pueden fracturarse de manera espontnea, en especial
en vrtebras, tibias y fmures. Este trastorno puede relacio-
narse con un sndrome denominado "fatiga de la ponedora
en jaula" (130). En tanto una deficiencia marginal de Ca a
menudo se encuentra como un agente activador de este
sndrome, ste parece no deberse a una simple deficiencia
de Ca, sino que tambin incluye otros factores etiolgicos
an no identificados.
Exceso de calcio
Shaney colaboradores (150) alimentaron pollonas Leghom
con dietas que contenan 3.0% de Ca y 0.4% de P de las 8 a
las 20 semanas de edad. La nefrosis y la gota visceral se
observaron en el tratamiento rico en Ca a las 16 semanasde
edad. Wideman y colaboradores 1985 (177) dieron a las
pollonas de reemplazo dietas que contenan concentracio-
nes en exceso (3.25%) o adecuadas(1.0%) de Ca en com-
binaciones con P disponible de manera moderada (0.6%) o
baja (0.4%) desde las siete semanashasta las 18 semanasde
edad. Todas las aves recibieron una dieta de postura comer-
cial durante el periodo de postura. Las pollas alimentadas
con dietas de 3.25% de Ca desarrollaron una alta incidencia
de urolitiasis a las 18 semanas,que persisti o aument en
el periodo de postura hasta las 51 semanasde edad. Las bajas
concentraciones de fsforo en la dieta durante el crecimien-
to exacerbaron el efecto de exceso de Ca.
MAGNESia
El magnesio (Mg) es indispensable para el metabolismo de
los carbohidratos y para la activacin de muchas enzimas,
en especial aquellas que intervienen en las reacciones de
fosforilacin. Resulta esencial para la formacin de hueso;
cerca de dos tercios estn presentesen hueso principalmente
como un carbonato. Los cascaronesde huevo contienen casi
0.4% de Mg.
Almquist (6) observ que los pollos alimentados con
una dieta deficiente en Mg crecieron con lentitud por apro-
ximadamente una semana y despus cesaron de crecer y
Erfermedadesnutriciona/es 61
estuvieron letrgicos. Cuando se les molestaba, a menu-
do estasaves padecanuna breve convulsin acompaadade
jadeo, y por ltimo un estado comatoso y algunas veces
murieron. Los signos de deficiencia de Mg de los pavipollos
son parecidos a los detectados en pollos (157). La hipomag-
nesemia e hipocalcemia estn relacionadas con deficiencia
grave de magnesio en pollitos. Las tibias tienen poco con-
tenido de magnesio y mayor cantidad de calcio y presentan
anormalidades (172,173), que incluyen engrosamiento de
las trabculas, aumento de retencin de los centros cartila-
ginosos y el desarrollo de osteocitos alargados e inactivos
en la metfisis. Los pollitos deficientes tienen engrosamien-
to en la corteza, presencia de osteocitos alargados e inacti-
vos, y agrandamiento de los conductos de Havers dentro de
la difisis; sin embargo, parece normal la placa epifisiaria.
La paratiroides aparece inactiva, tal vez en respuesta a la
hipocalcemia que es caracterstica de la deficiencia de mag-
nesio(173).
Exceso de magnesio
Los alimentos comunes aportan suficiente Mg en las dietas
para las aves domsticas con el fin de cubrir los requeri-
mientos. Es posible, sin embargo, que en ciertas situaciones
las raciones puedan contener exceso de Mg, lo que origina
efectos detrimentales que incluyen menor ndice de creci-
mientoy cenizasseasen pollos,de igual modo disminuye
el tamao del huevo, adelgaza el cascarn y provoca diarrea
en las gallinas (36, 105, 156).
SODIO y CLORO (SALES)
El sodio (Na), como el cloro (CI), los carbonatos y los
fosfatos se encuentran principalmente en sangre y lqui-
dos corporales. El sodio participa ntimamente en la conser-
vacin de los potenciales de membrana, procesos de
transporte celular y la regulacin de concentracin del ion
hidrgeno de la sangre. El cloro, el principal anin mineral
en el lquido extracelular, tiene su participacin en el equi-
librio inico y de lquidos.
Signos de la deficiencia
Los animales que recibieron dietas deficientes en Na, no
slo no crecieron, sino que tambin desarrollaron ablanda-
miento de los huesos, queratinizacin corneal, inactividad
gonadal, hipertrofia suprarrenal, cambios en la funcin ce-
lular, trastorno en la utilizacin del alimento y disminucin
en los volmenes de lquido especial y plasmtico. Decre-
mento del gasto cardiaco; falla la presin arterial promedio;
aumenta el hematcrito; disminuye la elasticidad del tejido
subcutneo; se altera la funcin suprarrenal; y se ocasiona
un estado de choque, que de no corregirse, ocasiona la
muerte.
Los pollos alimentados con una dfeta que no tiene sal,
presentan crecimiento retardado con menor conversin
alimenticia. La carencia de sal en la dieta en gallinas de
postura, resulta en una abrupta disminucin en la produc-
cin y menor tamao del huevo, prdida de peso y caniba-
lismo. La privacin de sal en pavos altera la produccin de
 62 . Enfermedades de las aves
huevo y la incubabilidad (67). Leach y Nesheim (91) obser-
varon que los pollos alimentados con una dieta purificada
que contena 0.24% de Na y 0.4% de K, requirieron 0.12%
de cloro. Provocaron deficiencia de CI alimentando pollos
jvenes con una dieta purificada, que contena 190 mg de
CI/kg de alimento. En los pollos hubo un ndice de creci-
miento en extremo bajo, alta mortalidad, hemoconcentra-
cin, deshidratacin y CI reducido en sangre. Adems, los
pollos presentaron signos nerviosos caractersticos de la
deficiencia de CI. Cuando se queran parar, caan hacia de-
lante con las patas estiradas hacia atrs y permanecan
paralizados por varios minutos, despus parecan normales
hasta que se asustaban otra vez (figura 2-12).
Exceso de sal
Las grandes cantidades de sal en la racin resultan txicas
para las aves. La dosis letal es de casi 4 g/kg de peso
corporal. Los pollos jvenes parecen ser ms susceptibles a
los efectos txicos de la sal, que los animales de mayor
edad. Los signos de intoxicacin con sal abarcan incapaci-
dad para pararse, sed intensa, debilidad muscular pronun-
ciada y movimientos convulsivos que preceden a la muerte.
Hay lesiones en muchos rganos, en particular hemorragias
y congestin grave en aparato gastrointestinal, msculos,
hgado y pulmones. El exceso de Na result en ascitis,
hipertrofia ventricular derecha e insuficiencia ventricular
derecha en pollos de engorda (figura 2-13) (80). Matterson
y colaboradores (102) alimentaron a pavipollos de un da de
edad con diferentes cantidades de sal durante 23 das y
observaron edema en 25%, y mortalidad en 25%, a dosis de
4.0% de sal, pero nada al 2.0%. Swayne y colaboradores
(162), sin embargo, describieron un caso de envenenamien-
to accidental por sal en pavipollos de 5 a II das de edad en
la cual la dieta contena 1.85% de sal. Los signos compren-
dieron problemas respiratorios, ascitis, hidropericardio, hi-
drotrax y muerte repentina.
. POTASIO
El potasio(K) seencuentraprincipalmenteen el comparti-
miento celular del cuerpo;los tejidos blandosde los pollos
Figura 2-12. Siqno caracteristico
(Captulo2)
contienen ms de tres veces K y Na. Como catin importante
en el lquido intracelular, K tiene una funcin esencial en
conservar el potencial de membrana y el equilibrio de
lquido celular y participa de manera directa en numerosas
reacciones bioqumicas; resulta necesario en la actividad
cardiaca norma], lo que reduce la contractilidad de] mscu-
]0 cardiaco y favorece la relajacin.
Signos de la deficiencia
El principal efecto de la deficiencia de K es debilidad
muscular caracterizada por extremidades dbiles, bajo tono
intestinal con distensin, debilidad cardiaca, y debilidad de
los msculos respiratorios y su falla final. Los animales muy
afectados pueden presentar ataques tetnicos y despus
mueren. Bajas concentraciones de K en las dietas para
postura, ocasionan menor produccin de huevo y adelgaza-
miento del cascarn del huevo (89). Puede haber baja con-
centracin de K en los rganos vitales de animales durante
el estrs grave. El potasio plasmtico se eleva, esto provoca
que los riones (bajo la influencia de la hormona supracor-
tical) eliminen K en la orina. Durante la adaptacin al estrs,
el msculo comienza a restablecer su K perdido. Confor-
me el hgado realmacena glucgeno, atrae potasio; esto
puede ocasionar prolongacin temporal de la deficiencia
general de dicho elemento en todo el cuerpo. Las altas
temperaturas resultan en un aumento de la prdida de K en
la orina (44).
En una dieta compuesta por vegetales, baja en potasio,
produjo bajas concentraciones de potasio en plasma y una
elevada incidencia del sndrome de muerte repentina en el
inicio de la postura en pollonas reproductoras de engorda a
las que se les haba alimentado de manera restringida (75);
sin embargo, la hiptesis de que la dieta baja en potasio
favorece este sndrome, no se ha sometido a estudio.
. EQUiliBRIO DIETTICO
DE MACROMINERAlES
Los estudios en varios laboratorios durante los ltimos dos
decenios han determinado que el equilibrio entre los mine-
rales de la dieta tiene un efecto profundo en el equilibrio
de la deficiencia de ~I()r()

Figura 2-13. Exceso de sodio. En este pollo al cual se le dio
sodio en exceso, se observa cardiomegalia, afectando en
especial al ventriculo derecho, ascitis y masas de fibrina en la
cavidad corporal y en la cpsula heptica. (Swayne.)
acidobsico y ciertas funciones de desarrollo, metablicas
y fisiolgicas en las aves (109). El equilibrio se expresa de
varias maneras. Una expresin es un anin no determinado
en la dieta (ANDD), algunas veces referido como equilibrio
catin-anin mineral (14). Se define como sigue: ANDD =
(Na+ K + Ca+Mg) - (CI+P+S), en la cual todos los valores
se expresan en miliequivalentes por kg de dieta y las valen-
cias como + 1 para Na y K, +2 para Ca y Mg, -1 para CI,
-1.75 para P, y -2 para S. P y S se consideran como
inorgnicos. Los minerales traza se excluyen debido a
sus insignificantes contribuciones al equilibrio mineral.
Otro trmino, el equilibrio electroltico dietario resalta el
equilibrio entre los electrlitos fuertes (Na + K - CI).
Un valor positivo de ANDD representa la concentra-
cin neta en la dieta de aniones orgnicos. Si el valor es
negativo, una situacin muy poco comn, es una medida del
contenido neto del ion hidrgeno de la dieta. Los minerales
difieren en sus propiedades qumicas y metabolismo. Por
tanto, mientras ANDD es un indicador del efecto cualitati-
vo, no es un indicador exacto del efecto cuantitativo de la
dieta en el equilibrio acidobsito.
Las dietas ricas en aniones minerales, en particular CI,
tienden a provocar acidosis metablica y resulta en altera-
ciones de metabolismo de Ca, aumento de la incidencia y
gravedad de condroplasia tibial en aves adultas, y reduce la
calcificacin del cascarn del huevo en las gallinas de
postura. Los efectos en el desarrollo tibial (49, 66, 92, 140),
Y cascarones(13), se exacerbaron cuando se limit el calcio.
Enfermedades
nutricionales . 63
Una combinacin en la dieta de Ca en exceso y P bajo,
resulta en la excrecin de una orina alcalina (177) como se
predecera a partir de ANDO. La urolitiasis observada con
dichas condicionesen las pollonas de reemplazo por Wideman
y colaboradores (177), puede deberse en parte a un mayor
pH en la orina. Laalcalinidad favorecela precipitacin de sales
minerales bivalentes. El aumento de la carga cida diettica
se ha utilizado para reducir los urolitos en aves y algunos
mamferos. Se deben considerar los efectos adversos poten-
ciales de ANDO bajos en el desarrollo seo y calidad del
cascarn antes de intentar tal tratamiento en las aves.
. MANGANESO
El manganeso (Mn) es un activador de varias enzimas y se
requiere para el crecimiento normal, reproduccin y preven-
cin de la perosis.
Adems de sus propiedades en la prevencin de la
perosis, el Mn es necesario para la formacin de huesos
normales. Wilgus y colaboradores (182, 183) observaron
que los huesos de las patas de los pollos alimentados
con dietas que originan la perosis a menudo se engrosan y
acortan. La deficiencia de manganeso altera el crecimiento
seo endocondral. Las clulas de la placa de crecimien-
to epifisiario se distribuyen de manera irregular y la matriz
extraceluiar se reduce en gran parte (88). El Mn resulta
esencial para la actividad de las glucosiltransferasas; una
deficiencia de manganeso altera la sintesis de las molculas
de glucosaminoglucanos, los cuales son elementos de los
proteoglucanos en el cartilago de la placa epifisiaria en
crecimiento (90, 94). De manera consecuente, los huesos de
patos con deficiencia de manganeso, contienen una menor
concentracin de hexosamina (90). Tambin se considera
necesario al Mn para la mxima calidad de cascarn.
Lyons e Insko (100) encontraron que la deficiencia de
Mn result en muy baja incubabilidad de los huevos frti-
les y condrodistrofia en embriones. El mximo de morta-
lidad para tales embriones se present en los dias 20 y 21
de incubacin. Los embriones condrodistrficos se carac-
terizaron por patas muy cortas, engrosadas,alas cortas, pico
de perico, contorno globular de la cabeza, protrusin del
abdomen, y crecimiento retardado del plumn y cuerpo. Se
manifest edema marcado en casi 75% de estos embriones.
El contenido de Mn en huevos que ocasion embriones
condrodistrficos fue menor que el de los huevos normales.
Los pollos incubados de los huevos producidos por
gallinas alimentadas con una dieta deficiente en Mn, algunas
veces, muestran ataxia en particular cuando se excitan (34).
La cabeza puede caerse hacia delante y se tlexiona hacia
abajo del cuerpo o se retrae sobre la espalda. Los pollos
atxicos crecen de manera normal y llegan a la madurez,
pero no se recuperan por completo. Asimismo, conservan
los huesos cortos caracteristicos de embriones y pollos
recin nacidos de madres deficientes en Mn (33).
. YODO
Las trazas de yodo (1) son necesariaspara el funciona-
miento normal de la tiroides en aves y en otros animales. La
64 Enfermedades
de las aves
tiroxina contiene cerca de 65% de l y acta como importan-
te regulador del metabolismo corporal. Cuando la ingestin
de l es subptima, el tejido tiro ideo se agranda y se abulta
(bocio).
Wilgus y colaboradores (184) informan que la defi-
ciencia de 1, ocasiona agrandamiento de la tiroides y en
algunos casos menor peso corporal en pollos en crecimien-
to. Observaron bocio congnito en pollitos nacidos de ga-
llinas que recibieron 0.025 ppm de l en la regin. Rogler y
colaboradores (137) se percataron de mortalidad al final de
la incubacin; el tiempo de incubacin se prolong. El
tamao de los embriones se redujo y la resorcin del saco
vitelino se retras. El uso de sal yodada a 0.25% en raciones
para pollos y pavos deben prevenir el desarrollo de defi.
ciencia de l. Esto debe aportar 0.175 ppm adems de lo
contenido en la dieta. Christensen y Ort (37) informaron
recientementeque los suplementosen la dieta de yodo
aumentaron la permeabilidad de los cascaronesy la incuba-
bilidad de los huevos de pavo.
La deficiencia de yodo en aves domsticas se ha pre-
venido mediante el uso diseminado de yodo en la sal yodada,
o como parte de los minerales traza en las premezclas.
COBRE
El cobre (Cu) es indispensable para la formacin de hemo-
globina. En ausencia de cobre, el hierro de la dieta se
absorbe y se deposita en el hgado y en otras partes, pero
no se produce la sntesis de hemoglobina. Una consecuencia
de la deficiencia de Cu en pollos es la anemia, caracteriza-
da por un menor nmero de eritrocitos circulantes y
problemas en la pigmentacin de las plumas de razas de
color (42).
El cobre es un componente de varias enzimas que
influye en las reacciones redox. La lisil oxidasa es una
enzima que contiene cobre, el cual cataliza la oxidacin de
residuos de lisina en la formacin de la estructura de unin
cruzada desmosina en elastina. La deficiencia de cobre
disminuy el enlace cruzado. La debilidad de la estructura
de elastina, permite la rotura artica en aves domsticas. El
adelgazamiento de capa bronquial terciaria en los pulmones
tambin puede ocasionar menor enlace de elastina (30) sin
embargo, las observaciones en las aves alimentadas con
altas concentraciones de cadmio parecen ser inconsistentes
con este punto de vista (93). La deficiencia de cobre dismi-
nuye la unin cruzada en el colgeno del hueso y aumenta
la fragilidad del hueso (119, 138). El Cu es un componente
de la superxido dismutasa y citocromo oxidasa, que tienen
menor actividad en pollos deficientes en cobre (23).
Una deficiencia de Cu en gallinas de postura ocasiona
menor produccin de huevos, aumenta el tamao de stos y
la calcificacin anormal de los mismos. Las anormalidades
del cascarn incluye: huevos sin cascarn, malformados,
cascaronesarrugados y menor grosor del cascarn. La capa
palizada del cascarn parece normal; no obstante, la
capa mamilar tiene nudos mamilares ms grandes y ms
espacios entre nudos. Esto se puede relacionar con la estruc-
tura anormal de las membranas del cascarn por una dismi-
nucin en la unin de lisina (19).
(Captulo2)
Exceso de cobre
Las concentraciones excesivas de Cu en la dieta se conside-
ran causantes de anormalidades en la molleja. Fisher y
colaboradores (56) indican que las concentraciones de cobre
en la dieta que varan de 205 a 605 ppm provocan que la
cubierta de la molleja se torne ms gruesa y rugosa en
las aves de engorda; la gravedad de la lesin es mayor en la
medida en que aumenta la cantidad de Cu en la dieta.
La concentracin ms alta de Cu ocasion notable engrosa-
miento y pliegues en la cubierta que le dan una apariencia
verrugosa. El examen histolgico mostr engrosamiento de
la capade Koilin, desprendimientode las clulas epiteliales en
el rea de sta, y la inclusin de acumulaciones de clulas
desprendidas en la capa de Koilin. Wight y colaboradores
(181) observaron lesiones similares en pollos que recibieron
2 000 y 4 000 ppm de Cu. Notaron erosiones en la molleja
y fisuras en la cubierta, las hemorragias debajo de la capa
Koilin y un material mucoide aldherido a la mucosa del
proventrculo.
HIERRO
El hierro (Fe) es un componente esencial del hem, el ncleo
porfirina de la hemoglobina y los citocromos, y es un
componente de varias enzimas que incluyen catalasa, pero-
xidasa, fenilalanina hidroxilasa, tirosinasa y de prolina hi-
droxilasa.
La deficiencia de Fe resulta en una anemia microcitica
hipocrmica y menor concentracin de hierro no hem en
plasma y previene la pigmentacin normal de las plumas
en razas de plumaje de color (42,70). Una deficiencia en
las gallinas de postura tambin ocasiona anemia en los
embriones de pollo y menor incubabilidad (110). Los pollos
sobrevivientes a la incubacin son dbiles y apticos; sin
embargo, se recuperan si se suplementan con Fe.
La concentracin de hemoglobina en gallinas cae con
el inicio de la produccin de huevo, pero en apariencia esto
no se relaciona con el contenido de Fe o Cu en la dieta. Ya
que las concentraciones de hemoglobina aumentan con
rapidez con el inicio de la cloquera, es ms probable que las
bajas concentraciones prevalentes en la produccin de hue-
vo las originen los cambios en la actividad hormonal, ms
que las deficiencias de Fe o Cu. Se ha mencionado que en
pollitos la deficiencia de Fe disminuye la sintesis de niacina
a partir de triptfano (117).
. CINC
Las trazas de cinc (Zn) parecen ser necesarias para la vida
en todos los animales. Es un constituyente de la anhidrasa
carbnica enzimtica y es necesario para la activacin de
otras enzimas.
Los signos de deficiencia comprenden retraso en el
crecimiento, plumaje pobre, tarsos alargados (figura 2-14);
los huesos largos se acortan y engrosan, descamacin de la
piel y dem1atitis, en particular en las patas y una marcha
artrtica y torpe (116, 192). Los animales con deficiencia de
cinc presentan hematcrito ms alto, lo cual se debe a la

Figura 2-14. Articulaciones tibiotarsianas agrandadas en
pavipollo, ocasionadas por deficiencia de cinc
redistribucin del agua corporal ms que a la ingestin
alterada de agua (26). , descamacin epitelial y tambin inflitracin de clulas in-
Las lesiones histolgicas incluyen la hiperqueratiniza-
cin de la piel de las piernas y patas y paraqueratosis del
esfago. Los nucleolos del epitelio del buche se agrandan y
contienen mayores cantidades de RNA. La fosfatasa alcali-
na y la deshidrogenasa alcohlica, dos enzimas que contie-
nen Zn, tienen menor actividad en el buche y en el esfago
(180). La actividad reducida de la fosfatasa alcalina tambin
es notable en el cartlago epifisiario. Starcher y colaborado-
res (154) descubrieron que la actividad de la colagenasa,
enzimtica dependiente de cinc, se disminuye en la tibia
durante la deficiencia de cinc. Sugieren que los efectos de
cinc en el hueso pueden ser resultado de menor cambio
de colgeno seo. Bettger y colaboradores (24, 25) infor-
maron la evidencia de una interrelacin de la vitamina E y
el cinc. Las anormalidades de la pierna, la marcha aTtrtica
y las lesiones epidrmicas se redujeron por vitamina E y se
exacerbaron por cidos grasos poliinsaturados.
En los patos, hubo menor crecimiento y lesiones
epidrmicas de las patas, en particular de los pliegues inter-
digitales (179). La patologa de la epidermis es evidente en
el pliegue interdigital, la membrana mucosa de la lengua y el
epitelio en otras partes del aparato gastrointestinal. La hi-
perqueratosis y acantosis son las lesiones caractersticas en
la lengua y pliegue interdigital. El espacio intercelular,
entre las clulas del estrato espinoso y clulas basales, au-
menta y disminuye el nmero de desmosomas. Las clulas
del estrato espinoso tienen una estructura anormal, ncleos
agrandados como tambin los nucleolos, y menor contenido
de ribosomas libres, tonofilamentos y otras estructuras.
El requerimiento de Zn en pavipollos es ms alto que
en los pollos. Por tanto, en la deficiencia de Zn, los pavos
tienden a presentar con mayor frecuencia agrandamiento de
Erfermedades nutriciona/es . 65
los tarsos y pobre plumaje, a menos que se agreguen suple-
mentos especialesa la dieta. Las anormalidades ms eviden-
tes en los embriones, se deben a deficiencia nutricional
cuando la dieta de las reproductoras contiene exceso de Ca
y P, es rica en cido ftico, y es deficiente en Zn. Los
embriones deficientes en Zn pueden tener cabeza y vsceras
completas, pero sin columna vertebral o algunas vrtebras,
sin alas, pared corporal o patas (84).
Los pollos que reciben dietas deficientes en Zn no
pueden producir anticuerpos contra antgenos dependientes
de clulas T, aun cuando los linfocitos son capaces de
producir inmunoglobulinas (32).
Exceso de cinc
Las concentraciones excesivas de Zn (por ejemplo,
20 000 ppm como xido de Zn) inducen la pelecha en las
gallinas de postura (41). Ef Zn resulta en disminucin
abrupta en la produccin de huevo e inicio de la pelecha
seguida por recuperacin rpida de la postura despus de
que las concentraciones de Zn regresan a lo normal. El
exceso de Zn ocasiona inanicin, que probablemente sea el
origen del comienzo de la pelecha (103). Altas concentra.
ciones de Zn resultan en la acumulacin de Zn en los tejidos
y cambios patolgicos en la molleja y pncreas. Los po-
llos presentan la cubierta de la molleja plida y rugosa, que
puede mostrar evidencia de fisuras y con menos frecuencia,
ulceracin (46, 181). El examen histolgico muestra
flamatorias. En el pncreas, se aprecia dilatada la lmina
acinar y cambios degenerativos en las clulas acinares.
Estos ltimos incluyen prdida de grnulos de cimgeno,
vacuolizacin del citoplasma, y la presencia de cuerpos
hialinos y otros restos densos de electrones (181).
Grandes excesos de Zn en la dieta como los que se
utilizan para inducir la pelecha, ocasionan menor actividad
de la enzima dependiente de Se, la glutatin peroxidasa
plasmtica. La administracin de Se restaura la actividad de
glutatin peroxidasa, pero no previene los cambios patol-
gicos en la molleja y pncreas (181). Un exceso menor del
Zn (es decir, hasta 2000 ppm) no afecta la actividad de la
glutatin peroxidasa heptica o plasmtica, pero interfiere
con la funcin exocrina del pncreas y reduce las concen-
traciones tisulares y plasmticas de tocoferol alfa en pollos
alimentados con una dieta purificada, pero no en pollos ali-
mentados con una dieta comercial (98, 99).
SELENIO
Se ha demostrado queel selenio (Se) es un elemento mineral
esencial tanto para pollitos como para pavipollos. Es un
constituyente de las enzimas glutatin peroxidasa y gluta-
tin hiperxido fosfolpido peroxidasa, que sirven para
proteger a los tejidos en contra del dao oxidativo, y es un
elemento de la yodotironina 5'-deyodinasa, una enzima
implicada en la conversiQ de tiroxina a su forma activa
(31). En pollos jvenes, el Se evita el desarrollo de ditesis
exudativa y miopata de la molleja y del corazn en pavos
jvenes (142,143, 147). Los patos jvenes deficientes en
Se, tienen una menor actividad plasmtica de glutatin
66 . Enfermedades de las aves
peroxidasa y muestran baja ganancia de peso y mayor
mortalidad. Los patos jvenes que enferman por la deficien-
cia de Se pueden mostrar necrosis de varios tejidos, inclu-
yendo la molleja, corazn, msculo esqueltico y msculo
liso del intestino, y muestran signos de hidropericardio y
ascitis (43). La vitamina E y el Se tienen un efecto mutuo
limitado en la prevencin de estas enfermedades (vase
vitamina E).
Los pollitos con deficiencia grave de Se presentan
crecimiento y emplumado deficientes, alteracin de la di-
gestin de las grasas, atrofia pancretica y fibrosis (164,
165), Y menor actividad de la glutatin peroxidasa depen-
diente de Se en el pncreas (174). Gries y Scott (65) efec-
tuaron un estudio de secuencia de tiempo de las lesiones
pancreticas, que comenzaron a los seis das de edad con
vacuolacin y formacin de cuerpos hialinos en el pncreas
exocrino. Conforme avanza la deficiencia, se degenera el
citoplasma hasta que los cinos eran representados por
anillos de clulas con una luz central embebida en tejido
fibroso (figura 2-15). La adicin de 0.1 ppm de selenio
como Na2SeO3 a la dieta, ocasion regeneracin acinar
pancretica completa en dos semanas y una recuperacin
clnica notable. Las concentraciones elevadas de vitamina
E (15 a 20 veces la cantidad necesaria para evitar otras
enfermedades de deficiencia de vitamina E), protegen con-
tra la degeneracin pancretica originada por la deficiencia
deselenio(174).
Las altas concentraciones de tocoferol en plasma se
conservaron mediante la administracin de 100 VI de vita-
mina E/kg y sales biliares para aumentar su absorcin. Esto
redujo en mucho la incidencia de ditesis exudativa, la que
no se present hasta que el pncreas de los pollos se haba
degenerado de manera grave.
Figura 2-15. Pncreasde pollo con deficienciade selenio.Los cinosconsistenen clulascon degeneracinque forman
una luz central con extensa fibrosis intersticial (izquierda). Testigo (derecho). 250x.
(Captulo2)
AGUA
El agua tiene una posicin nica en la nutricin, prin-
cipalmente por sus propiedades fisicas; debido a sus propie-
dades como solvente y polares acta como un medio de
transporte para otros nutrientes, productos de metabolismo,
e intensifica las reacciones celulares. Debido a su alto calor
especifico, puede absorber el calor de las reacciones produ-
cidas en la oxidacin de carbohidratos y grasas con poco
aumento en la temperatura. El agua se evapora con rapidez,
remueve muchas calorias del cuerpo como calor latente de
vaporizacin. stas y muchas otras funciones explican por
qu el animal puede existir mucho ms sin alimento que sin
agua.
A diferencia de las grandes especies de granja, las
aves deben tener acceso de manera continua al agua, ya que
slo beben pequeas cantidades a la vez. Una cantidad
insuficiente origina un menor crecimiento y produccin de
huevo.
La cantidad de agua bebida por los pollos se correla-
ciona de manera directa con el contenido de sal de la dieta
(69). Austic (11) inform que las adiciones equimolares de
Na y K a la dieta en forma de salesde bicarbonato, resultaron
en incrementos similares en la ingestin de agua de aves de
engorda. Cuando se les agreg a la dieta como cloruro
de Ca, en sustitucin del carbonato de calcio, el cloro au-
ment la ingestin de agua, pero slo cerca de la mitad, de
las cantidades equivalentes de Na y K. El exceso de prote-
na en la dieta y las deficiencias de aminocidos resultaron
en mayor ingestin de agua (10). El efecto de la protena tal
vez se debe a la mayor excrecin de nitrgeno y minerales
como P y S que son constituyentes de las proteinas.

REFERENCIAS
l. AbduJrahim, S.M., M.B. PateJ, and J. McGinnis. 1979.
Effects of vitamin D3 and D3 metabolites in production pa-
rameters and hatchability of eggs. Poult Sci 58:858-863.
2. Adams, R.L., and C.W. Carrick. 1967. A study ofthe niacin
requirement ofthe laying henoPoult Sci 46:712-718.
3. Adamstone, F.B, 1947. Histologic comparisons ofthe brains
of vitamin A-deficient and vitamin E-deficient chicks. Arch
PathoI43:301-312.
4. Adamstone, F.B., and L.E. Cardo 1934. The effects ofvitamin
E deficiency on fue testis ofthe male fowl (Gallus domesti-
cus). J Morphol 56:339-359.
5. Agricultural Research Council. 1975. Nutrient requirement
offarm livestock. No. l. Poultry. Agricultural Research Coun-
cil (London).
6. Almquist, H.J. 1942. Magnesium requirement of fue chick.
Proc Soc Exp Biol Med 49:544-545.
7. Ameenuddin, S., M.L. Sunde, and M.E. Cook. 1985. Essen-
tiality ofvitamin D3 and its metabolites in poultry nutrition: a
review. World Poult Sci J 41 :52-63.
8. Ameenuddin, S., M.L. Sunde, and H.F. DeLuca. 1987. Lack
of response of bone mineralization of chicks red egg yolks
trom hens on dietary 1,25-dihydroxycholecalciferol. Poult Sci
66:1829-1834.
9. Asmundson, V.S., and F.H. Kratzer. 1952. Observations of
vitamin A deficiency in turkey breeding stock. Poult Sci
31:71-73.
10. Austic, R.E. 1979. Nutritional influences on water intake in
poultry. Proc Cornell Nutr Conf. Syracuse, NY, pp. 37-41.
1]. Austic, R.E. 1981. Sodium, potassium and chlorine ratios in
broiler nutrition. Proc Carolina Poult Nutr Conf. Charlotte,
NC, pp. 1-5.
12. Austic, R.E., and R.K. Cojeo 1972. Impaired renal clearance
of uric acid in chickens having hyperuricemia and articular
gout. Am J Physiol 223:525-530.
13. Austic, R.E., and K. Keshayarz. 1988. Interaction of dietary
calcium and chloride and fue influence ofmonovalent miner-
als on eggshell quality. Poult Sci 67:750-759.
14. Austie, R.E., and J.F. Patience. 1988. Undetermined anion in
poultry diets: influence on acid-base balance, metaboJism and
physiological performance. CRC Crit Rev Poult Biol 1:315-
345.
15. Bain, S.D., J.W. Newbrey, and B.A. Watkins. 1988. Biotin
deficiency may alter tibiotarsal bone growth and modeling in
broiler chicks. Poult Sci 67:590-595.
16. Baker, J.R., J. McC. Howell, and J.N. Thompson. 1967.
Hypervitaminosis A in fue chick. Br J Exp PathoI48:507-512.
17. Baker, D.H., N.K. Allen, and A.J. Kleiss.1973. Efficiency of
tryptophan as a niacin precursor in fue young chick. J Anim
Sci 36:299-302.
18. Bar, A., S. Striem,J. Rosenherg, and S. Hurwitz.1988. Egg
shell quality and cholecalciferol metabolism in aged laying
hens. J Nutr 118:1018-1023.
19. Baumgartner, S., D.J. Brown, E. Salevsky, Jr., and R.M.
Leach, Jr. 1978. Copper deficiency in fue laying henoJ Nutr
108: 804-811.
20. Bearse, G.F., C.F. McClary, and H.C. Saxena. 1953. Blood
spot incidence and fue vitamin A level ofthe diet. Poult Sci
32:888.
21. Beer, A.E., M.L. Scott, and M.C. Nesheim.1963. The effects
of graded levels of pantothenic acid on fue breeding perform-
ance ofWhite Leghorn pullets. Br Poult Sci 4:243-253.
22. Bermudez, A.J., D.E. Swayne, M.W. Squires, and M.J.
Radin. 1993. Effects of vitamin A deficiency on the repro-
ductive system of mature White Leghorn hens. Avian Dis
37-183.
Enfermedades nutriciona/es . 67
23. Bettger, W.J., J.E. Savage, and B.L. O'Dell. 1979. Efiects of
dietary copper and zinc on erythrocyte superoxide dismutase
activity in the chick. Nutr Rep Int 19:893-900.
24. Bettger, W.J., P.G. Reeves, J.E. Savage, and B.L. O'Dcll.
1980. Interaction ofzinc and vitamin E in the chick. Proc Soc
Exp Biol Med 163:432-436.
25. Bettger, W.J., P.G. Reeves, E.A. Moscatelli, J.E. Savage,
and B.L. O'Dell. 1980. Interaction of zinc and polyunsatu-
rated fatty acids in the chick. J Nutr 110:50-58.
26. Bettger, W.J., J.E. Savage, and B.L. O'Dell. 1981. Extracel-
luJar zinc concentration and water metabolism in chicks. J
Nutr 111: 1013-1019.
27. Briggs, G.M. 1946. Nicotinic acid .deficiency in turkey poults
and the oceurrence of perosis. J Nutr 31 :79-84.
28. Briggs, G.M., A.C. Groschke, and R.J. Lillie. 1946. Effect
of proteins low in tryptophane on growth of chickens and on
laying hens receiving nicotinic acid-low rations. J Nutr
32:659-675.
29. Bryden, W.L. 1991. Tissue depletion ofbiotin in chickens and
the development of deficiency lesions and the fatty liver and
kidney syndrome. Avian Pathol 20:259-269.
30. Buckingham, K., C.S. Heng-Khoo, M. Dubick, M. Lefevre,
C. Cross, L.Julian,and R.Rucker.1981.Copperdeficiency
and elastin metabolism in avian lung. Proc Soc Exp Biol Med
166:310-319.
31. Burk, R.F., and K.E. Hill. 1993. Regulation ofselenoproteins.
AnnuRevNutr 13:65-81.
32. Rurns, R.B. 1983. Antibody production suppressed in the
domestic fowl (Gallus domesticus) by zinc deficiency. Avian
PathoI12:.i41-146.
33. Caskey, C.D., and L.C. Norris. 1940. Micromelia in adult
fowl caused by manganese deficiency during embryonic de-
velopment. Proc Soc Exp Biol Med 44:332-335.
34. Caskey, C.D., L.C. Norris, and G.F. Heuser.1944. A chronic
congenital ataxia in chicks due to manganese deficiency in the
maternal diet. Poult Sci 23 :516-520.
35. Chen, B.-J. 1989. Studies on the conversion oftryptophan to
niacin in chickens and ducks. Ph.D. Thesis. Cornell Univer-
sity, Ithaca, NY.
36. Chicco, C.F., C.R. Ammerman, P.A. van Walleghem, P.W.
Waldroup, and R.H. Harms. 1967. Effects ofvarying die-
tary ratios of magnesium, calcium, and phosphorus in grow-
ing chicks. Poult Sci 46:368-373.
37. Christensen, V.L., and J.F. Ort.1988. Effectofdietary iodine
on the permeability and hatchability oflarge white turkey eggs
[abst]. Poult Sci 67(Suppl):67.
38. Chung, T.K., and D.H. Raker. 1990. Riboflavin requirement
of chicks red purified amino acid and conventional coro-soy-
bean meal diets. Poult Sci 69:1357-1363.
39. Couch, J.R., W. W. Cravens, C.A. Elvehjem, and J.G. Hal-
pino 1948. Relation ofbiotin to congenital detormities in the
chick. Anat Rec 100:29-48.
40. Cravens, W.W., W.H. McGibbon, and E.E. Sebesta. 1944.
Effect ofbiotin deficiency on embryonic development in the
domestic towl. Anat Rec 90:55-64.
41. Creger, C.R., and J.T. Scott. 1980. Using zinc oxide to rest
laying hens. Poult Dig 39:230-232.
42. Davis, P.N., L.C. Norris, and F.H. Kratzer. 1962. Iron defi-
ciency studies in chicks using treated isolated soybean protein
diets. J Nutr 78:445-453.
43. Dean, W.F, and G.F. Combs, Jr. 1981. Influence of dietary
selenium on performance, tissue selenium content, and
plasma concentrations of selenium-dependent glutathione
peroxidase, vitamin E, and ascorbic acid in ducklings. Poult
Sci 60:2655-2663.
68 . Enfermedades de las aves
44. Deetz, L.E., and R.C. Ringrose. 1976. Eftect ofheat stress on
the potassium requirement of the heno Poult Sci 55:1765-
1770.
45. DeLuca, H.F. 1971. Vitamin O: a new look at an old vitamin.
NutrRev29:179-181.
46. Dewar, W.A., P.A.L. Wight, R.A. Pearson, and M.J. Gentle.
1983. Toxic effects ofhigh concentrations ofzinc oxide in the
diet afilie chiqk and laying henoBr Poult Sci 24:397-404.
47. Dickson, I.R., and E. Kodicek. 1979. Effect of vitamin O
deficiency on bone formation in the chick. Biochem J
182:429-435.
48. DiLorenzo, R.N. 1972. Studies of the genetic variation in
tryptophan-nicotinic acid conversion in chicks. Ph.O. Thesis.
Cornell University, Ithaca, NY.
49. Edwards, H.M., Jr. 1984. Studies on the etiology of tibial
dyschondroplasia in chickens. J Nutr 114:1001-1013.
50. Edwards, H.M., Jr. 1990. Efficacy of severa! vitamin O
compounds in the prevention of tibial dyschondroplasia in
broiler chickens. J Nutr 120:1054-1061.
51. Edwards, H.M., Jr., M.A. Elliot, and S. Sooncharernying.
1992. Eftect of dietary calcium on tibial dyschondroplasia.
Interaction with 1ight, cholecalciferol, 1,25-dihydroxychole-
calciferol, protein, and synthetic zeolite. Poult Sci 71:2041-
2055.
52. Edwards, H.M., Jr., M.A. Elliot, S. Sooncharernying, and
W.M. Britton. 1994. Quantitative requirement for cholecal-
ciferol in the absence of ultraviolet light. Poult Sci 73:288-
294.
53. Elaroussi, M.A., H.F. DeLuca, L.R. Forte, and H. V. Biellier.
1993. Survival of vitamin O-deficient embryos: time and
choice of cholecalciferol or its metabolites for treatrnent in
aYo. Poult Sci 72:1118-1126.
54. Engel, R.W., P.H. Phillips, and J.G. Halpin.1940. Tle effect
of a ribotlavin deficiency in the hen upon embryonic devel-
opment qfthe chick. Poult Sci 19: 135-142.
55. Ferguson, T.M., R.H. Rigdon, and J.R. Couch. 1956. Cata-
racts in vitamin E deficiency; An experimental study in the
turkey embryo. Am Med Assoc Arch Ophthalmol (New York)
55:346-355.
56. Fisher, C., A.P. Laursen-Jones, K.J. Hill, and W.S. Hardy.
1973. The effect of copper.sulphate on performance and the
structure afilie gizzard in broilers. Br Poult Sci 14:55-68.
57. Frigg, M.1984. Available biotin content ofvarious feed ingre-
dients. Poult Sci 63:750-753.
58. Fritz, J.C., J.H. Hooper,J.L. Halpin, and H.P. Moore.1946.
Failure offeather pigmentation in bronze poults due to Iysine
deficiency. J Nutr 31 :387-396.
59. Garvey, W.T., and R.E. Olson. 1978. In vitro vitamin K-de-
pendent conversion of precursor to prothrombin in chick liver.
JNutr 108: 1078-1086.
60. Gillis, M.B., G.F. Heuser, and L.C. Norris.1948. Pantothenic
acid in the nutrition afilie henoJ Nutr 35:351-363.
61. Goldstein, J., and M.L. Scott.1956. An electrophoretic study
of exudative diathesis in chicks. J Nutr 60:349-359.
62. Goodson-WiIliams, R., D.A. Roland, Sr., and J.A. McGuire.
1986. Effects of feeding graded levels of vitamin 03 on egg
shell pimpling in aged hens. Poult Sci 65:1556-1560.
63. Gries, C.L., and M.L. Scott.1972. The pathology ofthiamin,
ribotlavin, pantothenic acid and niacin deficiencies in the
chick. J Nutr 102:1269-1285.
64. Gries, C.L., and M.L. Scott.1972. The pathology ofpyridox-
ine deficiency in chicks. J Nutr 102:1259-1267.
65. Gries, C.L., and M.L, Scott. 1972. Pathology of selenium
deficiency in the chick. J Nutr 102:1287-1296.
66. Halley, J. T., T.S. Nelson, L.K. Kirby, and Z.B. Johnson.
1987. Effect of altering dietary mineral balance on growth,
leg abnormalities, and blood base excess in broiler chicks.
Poult Sci 66:1684-1692.
(Captulo2)
67. Harms, R.H., R.E. Buresh, and H.R. Wilson. 1985. Sodium
requirement of the turkey henoBr Poult Sci 26:217-220.
68. Harms, R.H., N. Ruiz, R.E. Buresh, and H.R. Wilson.1988.
Effect of niacin supplementation of a com-soybean meal diet
on performance ofturkey breeder hens. Poult Sci 67:336-338.
69. Heuser, G.F. 1952. Salt additions to chick rations. Poult Sci
31:85-88.
70. HiII, C.H., and G. Matrone. 1961. Studies on copper and
iron deficiencies in growing chickens. J Nutr 73:425-431.
71. Hill, F.W.,M.L. Scott, L.C. Norris, and G.F. Heuser.1961.
Reinvestigation of fue vitamin A requirements of laying and
breeding hens and their progeny. Poult Sci 40: 1245-1254.
72. Hinshaw, W.R., and W.E. Lloyd. 1934. Vitamin-A defi-
ciency in turkeys. Hilgardia 8:281-304.
73. Hooper,J.H.,J.L. Halpin,andJ.C. Fritz.1942. The teeding
of single massive doses ofvitamin D to birds [abst]. Poult Sci
21:472.
74. Hopkins, D.T., and M.C. Nesheim. 1967. The linoleic acid
requirement of chicks. Poult Sci 46:872-881.
75. Hopkinson, W.I. 1991. Reproduction of the sudden death
syndrome of broiler breeders: A relative potassium imbal-
ance. Avian PathoII0:403-408.
76. Itakura, C., K. Yamasaki, and M. Goto. 1978. Pathology
of experimental vitamin D deficiency rickets in growing
chickens. l. Bone. Avian PathoI7:491-513.
77. Jcnsen, L.S., M.L. Scott, G.F. Heuser, L.C. Norris, and
T.S. Nelson. 1956. Studies on the nutrition of breeding tur-
keys. l. Evidence indicating a need to supplement practica!
turkey rations with vitamin E. Poult Sci 35:810-816.
78. Jortner, B.S., J.B. Meldrum, C.H. Domermuth, and L.M.
Potter.1985. Encephalomalacia associated with hypovitami-
nosis E in turkey poults. Avian Dis 29:488-498.
79. Jukes, T.H., alld F.H. Bird. 1942. Prevention ofperosis by
biotin. Proc Soc Exp Biol Med 49:231-232.
80. Julian, R.J. 1987. The effect of increased sodium in the
drinking water on right ventricular hypertrophy, right ven-
tricular failure and ascites in broiler chickens. Avian Pathol
16:61-71.
81. Julian, R.J., J. Summers, and J.B. Wilson. 1986. Right
ventricular failure and ascites in broiler chicks caused by
phosphorus-deficient diets. Avian Dis 30:453-459.
82. Jungherr, E. 1943. Nasal histopathology and !iver storage in
subtotal vitamin A deficiency of chickens. Con n Agric Exp
Stn Bull No. 250, pp. 1-36.
83. Kalemegham, R., and K. Krishnaswamy. 1975. Myelin
lipids in vitarnin BI2 deficiency in chicks. Life Sci 16:1441-
1445.
84. Kienholz, E.W., D.E. Turk, M.L. Sunde, and W.G. Hoek-
stra. 1961. Effects of zinc deficiency in fue diets of hens. J
Nutr75:211-221.
85. Kratzer, F.H., J.L. Buenrostro, and B.A. Watkins, 1985.
Biotin related abnormal fat metabolism in chickens alld its
consequences. Ann N Y Acad Sci 447:401-402.
86. Lacy, D.L., and W.E. Huffer. 1982. Studies on the patho-
genesisofavianrickets.l. Changesinepiphyseal and metaphyseal
vessels in hypocalcemic and hypophosphatemic rickets. Am
J PathoII09:288-301.
87. Lavelle, P.A., Q.P. Lloyd, C.V. Gay, and R.M. Leach, Jr.
1994. Vitamin K deficiency does not tunctionally impair
skeletal metabolism of laying hens and their progeny. J Nutr
124:371-377.
88. Lcach, R.M., Jr. 1968. Effect of manganese upon the epi-
physeal growth plate in the young chick. Poult Sci 47:828-
830.
89. Leach, R.M., Jr. 1974. Studies on fue potassium requirement
ofthe laying henoJ Nutr 104:684-686.
90. Leach, R.M., Jr. 1986. Chapter 6, Mn(ll) and glycosyltrans-
ferases essential for skeletal development. In V.L. Schrarnm

and F.C. Wedler (eds.). Manganese in Metabolism and En-
zyme Function. Academic Press, Inc., pp. 81-91.
91. Leach, R.M., Jr., and M.C. Nesheim. 1963. Studies
chloride deficiency in chicks. J Nutr 81: 193-199.
92. Leach, R.M., Jr., and M.C. Nesheim. 1972. Further studies
on tibial dyschondroplasia (cartilage abnormality) in young
chicks. J Nutr 102: 1673- I 680.
93. Lefevre, M., H. Heng, and R.B. Rucker. 1982. Oietary
cadmium, zinc and copper: etTectson chick lung morphology
and elastin cross-linking. J Nutr 112:1344-]352.
94. Liu, A.C.H., B.S. Heinrichs, and R.M. Leach, Jr. 1994.
Intluence of manganese deficiency on the characteristics of
proteog1ycans of avian epiphyseal growth plate cartilage.
Poult Sci 73:663-669.
95. Long, P.H., S.R. Lee, G.N. Rowland, and W.M. Britton.
1984. Experimental rickets in broilers: gross, microscopic,
and radiographic lesions. 111.Vitamin O deficiency. Avian Ois
28:933-943.
96. Long, P.H., S.R. Lee, G.N. Rowland, and W.M. Britton.
1984. Experimental rickets in broilers: gross, microscopic,
and radiographic lesions. 11.Calcium deficiency. Avian Ois
28:921-932.
97. Long, P.H., S.R. Lee, G.N. Rowland, and W.M. Britton.
1984. Experimental rickets in broilers: gross, microscopic,
and radiographic lesions. l. Phosphorus deficiency and cal-
cium excess. Avian Ois 28:460-474.
98. LO, J., and G.F. Combs, Jr. 1988. EtTect of excess dietary
zinc on pancreatic exocrine function in the chick. J Nutr
118:681-689.
99. LO, J., and G.F. Combs, Jr. 1988. Excessdietary zinc decreases
tissue a-tocopherol in chicks. J Nutr 118:1349-1359.
100. Lyons, M., and W.M. Insko, Jr. 1937. Chondrodystrophy
in the chick embryo produced by manganese deficiency in
the diet of the heno Ky Agric Exp Stn Bul! No. 371, pp.
61-75.
101. Manley, J.M., R.A. Voitle, and R.H. Harms. 1978. The
intluence of hatchability of turkey eggs from the addition of
25-hydroxycholecalciferol to fue diet. Poult Sci 57:290-292.
102. Matterson, L.D., H.M. Scott, and E. Jungherr. 1946. Salt
tolerance ofturkeys. Poult Sci 25:539-541.
103. McCormick, C.C., and D.L. Cunningham. 1984. High
dietary zinc and t'asting as methods of forced resting: a per-
formance comparison. Poult Sci 63:1201-]206.
104. McGinnis,J.,and J.S. Carver.1947. TheetTectofribotlavin
and biotin in fue prevention of dermatitis and perosis in turkey
poults. PoultSci26:364-371.
105. McWard, G.W. 1967. Magnesium tolerance ofthe growing
and laying chicken. Br Poult Sci 8:91-99.
106. Mechanic, G.L. 1977. The qualitative and quantitative
crosslink chemistry of collagen matrices. Adv Exp Med Biol
86B:699-708.
107. Menge, H.C., C. Calvert and C.A. Denton. 1965. Further
studies ofthe eft"ectoflinoleic acid on reproduction in the heno
J Nutr 86:115-119.
108. Misir, R., and R. Blair.1988. Biotin bioavailabilityofprotein
supplements and cereal grains for starting turkey poults. Poult
Sci 67:1274-1280.
109. Mongin, P. 1981. Recent advances in dietary anioncation
balance: applications in poultry. Proc Nutr Soc 40:285-294.
110. Morck, T.A., and R.E. Austic. 1981. Iron requirements of
white leghorn hens. Poult Sci 60:1497-1503.
111. National Research Council. 1994. Nutrient requirements of
poultry. National Academy ofSciences. Washington, OC.
112. Nesheim, M.C., R.M. Leach, Jr., and M.J. Norvell.1967.
The etTect of rearing diet on choline deficiency in hens. Proc
1967 Cornell Nutr Conf. ButTalo, NY, pp. 57-60.
113. Noble, R.C., and J.H. Moore.1966. Someaspectsofthe lipid
metabolism ofthe chick embryo. In C. Horton-Smith and E.C.
Enfermedades
nutriciona/es . 69
Amoroso (eds.). Physiology ofthe Domestic Fowl. Oliver and
Boyd, London, pp. 87-102.
on 114. Nockels, C.F., and E.W. Kienholz. 1967.1ntluence ofvita-
min A deficiency on testes, bursa tabricius, adrenal and
hematocrit in cockerels. J Nutr 92:384-388.
115. Noguchi, T., A.H. Cantor, and M.L. Scott. 1973. Mode of
action of selenium and vitamin E in prevention of exudative
diathesis in chicks. J Nutr 103: 1502-1511.
116. O'Dell, B.L., P.M. Newberne, and J.E. Savage. 1958. Sig-
nificance of dietary zinc tar the growing chicken. J Nutr
65:503-518.
117. Oduho, G.W., Y. Han, and D.H. Baker. 1994. lron defi-
ciency reduces fue eftlcacy oftryptophan as a niacin precur-
sor. J Nutr 124:444-450.
118. Olcese, O., J.R. Couch, J.H. Quisenberry, and P.B. Pear-
son. 1950. Con genital anomalies in the chick due to vitamin
B12 deficiency. J Nutr 41 :423-431.
119. Opsahl, W., H. Zeronian, M. Ellison, D. Lewis, R.B.
Rucker, and R.S. Riggins.1982. Role ofcopper in collagen
cross-1inking and its intluence on selected mechanical prop-
erties of chick bone and tendon. J Nutr 112:708-716.
120. Pappenheimer, A.M., M. Goettsch, and E. Jungherr.
1939. Nutritional encepha10malacia in chicks and certain
related disorders of domestic birds. Conn Agric Exp Stn
Bull 229.
121. Paredes, J.R., and T.P. Garcia. 1959. Vitamin A as a factor
aftecting tertility in cockerels. Poult Sci 38:3-7.
122. Patrick, H., R. V. Boucher, R.A. Dutcher, and H.C. Knan-
del. 1941. Biotin and prevention of dermatitis in turkey poults.
Proc Soc Exp Biol Med 48:456-458.
123. Pearce, J., and D. Bainave. 1978. A review of biotin defi-
ciency and the tatty liver and kidney syndrome in poultry Br
Vet J 134:598-609.
124. Peeler, H.T., R.F. Miller, C.W. Carlson, L.C. Norris, and
G.F. Heuser. 1951. Studies of fue effect of vitamin B12 on
hatchability. Poult Sci 30:11-17.
125. Pcsti, G.M., G.N. Rowland, and K.S. Ryu. 1991. Folate
deficiency in chicks ted diets containing practical ingredients.
Poult Sci 70:600-604.
126. Pcterson, D. W., W.H. Hamilton, and A.L. Lilybiade. 1971.
Hereditary susceptibility to dietary induction of gout in se-
lected lines of chickens. J Nutr 101:347-354.
127. Phillips, P.H., and R.W. Engel.1939. Some histopathologi-
cal observations on chicks deficient in fue chick antidermatitis
factor in pantothenic acid. J Nutr 18:227-232.
128. Reid, B.L., B.W. Heywang, A.A. Kurnick, M.G. Vavich,
and B.J. Hulett. 1965. Effect of vitamin A and ambient
temperature on reproductive performance of white leghom
pullets. Poult Sci 44:446-452.
129. Rennie, S., C.C. Whitehcad, and B.H. Thorp. 1993. The
eftect of dietary 1,25-dihydroxycholecalciterol in preventing
tibial dyschondropiasia in broilers ted on diets imbalanced in
calcium and phosphorus. Br J Nutr 69:809-816.
130. Riddell, C., C.F. Helmboldt, E.P. Singsen, and L.D. Mat-
terson. 1968. Bone pathology of birds aftected with cage
layer fatigue. Avian Dis 12:285-297.
131. Ringrose, A.T., L.C. Norris, and G.F. Heuser. 1931. The
occurrence of a pellagra-like syndrome in chicks. Poult Sci
10: 166-177.
132. Ringrose, R.C., A.G. Manoukas, R. Hinkson, and A.E.
Tecri. 1965. The niacin requirement of tlle heno Poult Sci
44:1053-1065.
133. Robel, E.J. 1977. A teather abnormality in chicks fed diets
deficient in certain amino acids. Poult Sci 56: 1968-1971.
134. Robel, E.J., and V.L. Christensen. 1987.1ncreasing hatch-
ability of turkey eggs with biotin egg injections. Poult Sci
66:1429-1430.
135. Robel, E.J., and V.L. Christensen. 1991. lncreasing hatch-
70 . Enfermedades de las aves
ability of turkey eggs by injecting eggs with pyridoxine. Br
Poult Sci 32:509-513.
136. Robertson, E.I., G.F. Fiala, M.L. Scott, L.C. Norris, and
G.F. Heuser. 1947. Response of anemic chicks to peteroyl-
glutamic acid. Proc Soc Exp Biol Med 64:441-443.
137. Rogler, J.C., H.E. Parker, F.N. Andrews, and C.W. Car-
rick. 1959. The cffects of an iodine deficiency on embryo
deyelopment and hatchability. Poult Sci 38:398-405.
138. Rucker, R.B.,R.S. Riggins, R. Laughlin, M. M.Chan, M.
Chen, and K. Tom. 1975. Effects ofnutritional copper defi-
ciency on the biomechanical properties of bone and arterial
elastin metabolism in the chick. J Nutr 105:1062-1070.
139. Ruiz, N., and R.H. Harms.1989. Riboflayin requirement of
turkey poults red a corn-soybean meal diet from 1 to 21 days
ofage. Poult Sci 68:715-718.
140. Sauveur, B., and P. Mongin.1978. TibiaI dyschondroplasia,
a cartilage abnormality in poultry. Ann Biol Anim Biochem
Biophys 18:87-98.
141. Scott, M.L. 1953. Prevention afilie enlarged hock disorder
in turkeys with niacin and vitamin E. Poult Sci 32:670-677.
142. Scott, M.L. 1962. Anti-oxidants, selenium and sulfur amino
acids in the vitamin E nutrition of chicks. Nutr Abstr Rey 32: 1-8.
143. Scott, M.L. 1962. Vitamin E in heaIth and distase ofpoultry.
Vitam Horm 20:621-632.
144. Scott, M.L. 1968. Rediscovery Qf biotin as a factor for
prevention ofleg weakness in turkeys. Feedstuffs 40:24-26.
145. Scott, M.L. 1980. Advances in our understanding ofvitamin
E. Fed Proc 39:2736-2739.
146. Scott, M.L.,and G.F. Heuser.1954. Studies on legweakness
in turkeys, ducks and geese. Proc ] Oth World Poult Congr.
Edinburgh, Scotland, pp. 255-258.
147. Scott, M,L., G. Olson, L. Krook, and W,R. Brown. 1967.
Selenium-responsive myopathies of myocardium and of
smooth muscle in the young poult. J Nutr 91 :573-583.
148. Seifried, O. 1930. Studies on A-avitaminosis in chickens. l.
Lesions of the respiratory tract and their relation to some
infectious distases. J Exp Med 52:519-531.
149. Seifried, 0.1930. Studies on A-avitaminosis in chickens. 11.
Lesions ofthe upper alimentary tractand their relation to some
infectious distases. J Exp Med 52:533-538.
150. Shane, S.M., R.J. Young, and L. Krook. 1969. Renal and
parathyroid changes produced by high calcium intake in
growing pullets. Avian Dis 13:558-567.
151. Siller, W.G. 1981. Renal pathology of the fowl-A reyiew.
Ayian Pathol10: 187-262.
152. guares, J.H., Jr., M.R. Swerdel, and M.A. Ottinger. 1979.The
eftectiveness of vitamin D analog la-OH-D3 in promoting
fertility and hatchability in Ihe laying henoPouItSci 58: 1004-1006.
153. guares, J.H., Jr., M.A. Ottinger, and E.G. Buss. 1988.
Potential role of 1,25 dihydroxycholecaIciferol in egg shell
calcification. Poult Sci 67:1322-1328.
154. Starcher, B.C., C.H. Hill, and J.G. Madaras. 1980. Effect
of zinc deficiency on bone collagenase and collagen tumover.
J Nutr 110:2095-2102.
155. Stevens, VI., R. Blair, R.E. Salmon, andJ.P.Stevens.1984.
Effect of yarying levels of dietary vitamin D3 on turkey hen
egg production, fertility and hatchability, embryo mortality
and incidence of embryo beak malformations. Poult Sci
63:760-764.
156. Stillmak, S.J., and M.L. Sunde. 1971. The use of high
magnesium limestone in the diet of Ihe laying heno l. Egg
production. Poult Sci 50:553-564.
157. Sullivan, T.W., 1964. Studies on the dietary requirement and
interaction of magnesium with antibiotics in turkeys to 4
weeks ofage. Poult Sci 43:401-405.
158. Sunde, R.A., and W.G. Hoekstra.1980. Structure synlhesis
and function of glutathione peroxidase. Nutr Rev 38:265-273.
159. Sunde,M.L., W.W. Cravens, H.W. Bruins,C.A. Elrehjem,
(Captulo2)
and J.G. Halpin. 1950. The pteroylglutamic acid require-
ment of laying and breeding hens. Poult Sci 29:220-226.
160. Sunde, M.L., W.W. Cravens, C.A. Elvehjem, and J.G.
Halpin. 1950. The effectoffolic acidon embryonic develop-
ment ofthe domestic fowl. Poult Sci 29:696-702.
161. Sunde, M.L., C.M. Turk, and H.F. OeLuca. 1978. The
essentiality of vitamin D metabolites for embryonic chick
development. Science 200: 1067-1069.
162. Swayne, O.E., A. Shlosberg, and R.B. Davis. 1986. Salt
poisoning in turkey poults. Avian Dis 30:847-852.
163. Tang, K.-N., G.N. Rowland, and J.R. Veltmann, Jr. 1985.
Vitamin A toxicity: comparative changes in bone ofthe broiler
and leghom chicks. Avian Dis 29:416-429.
164. Thompson, J.N., and M.L. Scott.1969. Role ofselenium in
the nutrition ofthe chick. J Nutr 97:335-342.
165. Thompson, J.N., and M.L. Scott. 1970. 1mpaired lipid and
vitamin E absorption related to atrophy of the pancreas in
selenium-deficient chicks. J Nutr 100:797-809.
166. Thompson, J.N., J. McC. Howell, G.A.J. Pitt, and C.I.
Houghton. 1965. Biological activity of retinoic acid ester in
the domestic fowl: production ofvitamin A deficiency in the
early chick embryo. Nature (London) 205:1006-1007.
167. Tsang, C.P.W. 1992. Ca1citriol reduces egg breakage. Poult
Sci 71:215-217.
168. Tsang, C.P.W., and A.A. Grunder. 1993. Effect of dietary
contents of cholecalciferol, 1a,25-dihydroxycholecalciferol
and 24,25-dihydroxycholecalciferol on blood concentrations
of 25-hydroxycholecalciferol, I a,25-dihydroxycholecalci-
ferol, total calcium and eggshell quality. Br Poult Sci
34: 1021-1027.
169. Tsang, C.P.W., A.A. Grunder, and R. Narbaitz. 1990.
Optimal dietary level of 1a,25-dihydroxycholecalciferol tor
eggshell quality in laying hens. Poult Sci 69: 1702-1712.
170. Watkins, B.A., and F.H. Kratzer. 1987. Dietary biotin ef-
tects on polyunsaturated fatty acids in chick tissue lipids and
prostaglandin E2 levels in freeze-lamped hearts. Poult Sci
66:1818-1828.
171. Watkins, B.A., S.O. Bain, and J.W. Newhrey. 1989. Ei-
cosanoic fatty acid reduction in the tibiotarsus of biotin-defi-
cient chicks. CalcifTissue 1nt 45:41-46.
172. Weaver, V.M., and J. Welsh. 1993. 1,25-dihydroxycholecal-
citerol supplementation prevents hypocalcemia in magne-
sium-deficient chicks. J Nutr 123:764-771.
173. Welsh, J., R. Schwartz, and L. Krook. 1981. Bone pathol-
ogy and parathyroid gland activity in hypocalcemic magne-
sium-deficient chicks. J Nutr 111:514-524.
174. Whitacre, M.E., G.F. Combs, Jr., S.B. Combs, and R.S.
Parker. 1987. 1ntluenceof dietary vitamin E on nutritional
pancreatic atrophy in selenium-deficient chicks. J Nutr
117:460-467.
175. Whitehead, C.C., D.W. Bannister, A.J. Evans, W.G.
Siller, and P.A.L. Wight. 1976. Biotin deficiency and fatty
liver and kidney syndrome in chicks given purified diets
containing different fat and protein levels. Br J Nutr 35: 115-
125.
176. Whitehead, C.C., J.A. Armstrong, and O. Waddington.
1982. The determination ofthe availability to chicks ofbiotin
in feed ingredients by a bioassay based on the response of
blood pyruvate carboxylase (EC 6.4.1.1) activity. Br J Nutr
48:81-88.
177. Wideman, R.F., Jr., J.A. Closser, W.B. Roush, and B.S.
Cowen. 1985. Urolithiasis in pullets and laying hens: role of
dietary calcium and phosphorus. Poult Sci 64:2300-2307.
178. Wideman, R.F., B.C. Ford, J.J. OiLner, W.W. Robey,
and A.G. Yersin. 1994. Responses of laying hens to diets
containing up to 2% DL-methionine or equimolar (2.25%)
2-hydroxy-4-(methylthio)butanoic acid. Poult Sci 73:259-
267.

179. Wight, P.A.L., and W.A. Dewar. 1976. The histopathology
ofzinc deficiency in ducks. J PathoI120:183-191.
180. Wight, P.A. L., and W.A. Dewar. 1979. Some histochemical
observations on zinc deficiency in chickens. Avian Pathol
8:437-451.
181. Wight, P.A. L., W.A. Dewar, and C.L. Saunderson. 1986.
Zinc toxicity in the fowl: ultrastructural pathology and rela-
tionship to selenium, lead and copper. Avian PathoI15:23-
38.
182. Wilgus, H.S., Jr., L.C. Norris, and G.F. Heuser. 1937. The
role ofmanganese and certain other trace elements in the pre-
vention ofperosis. J Nutr 14:155-167.
183. Wilgus, H.S., Jr., L.C. Norris, and G.F. Heuser. 1937. The
eftect ofvarious calcium and phosphorus salts on the severity
ofperosis. Poult Sci 16:232-237.
184. Wilgus, H.S., Jr., G.S. Harshfield, A.R. Patton, L.P. Ferris,
and F.X. Gassner.1941. The iodine requirements ofgrowing
chickens [abst]. Poult Sci 20:477.
185. Wolbach, S.8., and D.M. Hegsted. 1952. Vitamin A defi-
ciency in the chick. Skeletal growth and !he central nervous
system. Arch Pathol 54: 13-29.
186. Wolbach, S.8., and D.M. Hegsted. 1952. Vitamin A defi-
INTRODUCCiN
Existen interacciones, sinergismos y antagonismos en ex-
tremo importantes entre la nutricin y la inmunidad, que
afectan de manera notable la productividad de la industria
avcola. Existen dos tipos de interacciones: primero, la
nutricfn puede impactar la inmunocompetencia de las aves
y, por tanto, en la resistencia de las aves a las enfermedades
infecciosas; segundo, las respuestas inmunitarias por expo-
siciones a infecciones afectan al crecimiento, reproduccin,
metabolismo y requerimientos nutricionales. Los trastornos
por microorganismos infecciosos pueden alterar la diges-
tin y el metabolismo de los nutrientes. Incluso, existen
importantes interacciones que favorecen un ciclo de desnu-
tricin-infeccin. La desnutricin resulta en mayor inciden-
cia, duracin o letalidad de las enfermedades infecciosas, y
las infecciones originan anorexia y desnutricin. Sin impor-
tar si el ciclo se inicia por una nutricin deficiente o debido
a un control inadecuado de la enfermedad, pueden deterio-
rarse de manera simultnea el sistema inmunitario y el
estado de nutricin, lo que ocasiona infecciones oportunis-
tas y baja produccin.
En la industria avcola existen ms de 35 nutrientes
necesarios y docenas de enfermedades infecciosas econ-
micamente importantes, lo que resulta en muchos cientos de
combinaciones de nutriente especfico-enfermedad. Aun-
que hay poca informacin disponible respecto a muchas de
estas combinaciones, las interacciones de nutricin y la
inmunidad pueden reducirse a mecanismos y principios
subyacentes.Cuando se considera el impacto de la infeccin
en los requerimientos de nutrientes, se presentan muchos
Enfermedades
nutricionales . 7J
ciency in fue duck. Skeletal growth and fue central nervous
system. Arch Pathol 54:548-563.
187. Wolbach, S.B., and D.M. Hegsted. 1952. Hypervitami-
nosis A and the skeleton of growing chicks. Arch Pathol
54:30-38.
188. Wolbach, S.B., and D.M. Hegsted. 1953. Hypervitaminosis
A in young ducks. The epiphyseal cartilages. Arch Pathol
55:47-54.
189. Woolam, D.H.M., and J.W. Millen. 1955. Eftect ofvitamin
A deficiency on fue cerebro-spinal tluid pressure ofthe chick.
Nature (London) 175:41-42.
190. Yang, C.-P., and S.-L. Jenq.1989. Pyridoxine deficiency and
requirement in mule ducklings. J Chin Agric Chem Soc
27:450-459.
191. Young, R.J., L.C. Norris, and G.F. Heuser. 1955. The
chicks requirement for folic acid in the utilization of choline
and its precursors betaine and methylaminoethanol. J Nutr
55:353-362.
192. Young, R.J., H.M. Edwards, Jr., and M.B. Gillis. 1958.
Studies on zinc in poultry nutrition. 11. Zinc requirement
and deficiency symptoms of chicks. Poult Sci 37: 1100-
1107
Kirk C. K/asing
cambios que estn regulados por el sistema inmunitario y
son comunes a casi todos los microorganismos infecciosos.
De manera similar, cuando se considera el impacto de la
nutricin en la inmunidad y la resistencia a la enfermedad,
hay varios mecanismos y acciones que pueden generalizarse
a travs de casi todos los nutrientes.Paracualquier interaccin
enfermedad-nutriente de inters, estos cambios y acciones
generalizados deben interpretarse desde el punto de vista
patolgico especfico para ese patgeno y la combinacin
de nutrientes.
NUTRICiN EN COMPARACiN
CON INMUNOCOMPETENCIA
Las deficiencias gravesy crnicas de casi todos los nutrientes
alteran la respuestainmunitaria y aumentanla susceptibilidad
a las enfermedades infecciosas. Esto no es sorprendente,
dado el continuo desarrollo y maduracin del sistema inmu-
nitario despus de la incubacin y el elevado ndice de
divisiones celulares y gran nmero de cofactores enzimti-
cos necesarios para permitir una respuesta inmunitaria. Las
deficiencias graves son particularmente dainas para el
sistema inmunitario, cuando se presentan en el desarrollo de
los rganos linfoides primarios durante las primeras etapas
de la vida y durante la maduracin del sistema inmunitario.
En los mamferos, las deficiencias nutricionales que daan
de manera especfica al sistema inmunitario y que tal vez
resulten en una mayor incidencia de infecciones incluyen el
cido linoleico, las vitaminas A y E, hierro, selenio, y las
72 . Enfermedades de las aves
vitaminas del complejo B. La bibliografia en la industria
avcola est incompleta, pero se puede presentar un patrn
similar (7, 10,34). Por ejemplo, la deficiencia de vitamina
A reduce las respuestasde anticuerpos, causa la deplecin
de linfocitos de los rganos y tejidos linfoides lo cual origina
un menor peso del timo y de la bolsa (9), y causa deterioro
del epitelio de la mucosa que proporciona una barrera para
microorganismos Invasores. En modelos de exposicin-en-
fermedad, la ingestin deficiente de vitamina A incrementa
la incidencia de la mortalidad inducida por el virus de la
enfermedad de Newcastle (49). Los pollitos Leghom blan-
cos con deficiencias de vitamina E y selenio, desarrollan
respuestas inmunitarias humorales disminuidas con bajas
dosis de inmungenos, pero no altas (36). En pollosjvenes,
ambos nutrientes tienen que suplementarse con el fin de
estimular la inmunidad por arriba del grado observado en
pollos con una deficiencia combinada (36), y cuando se
suplementan juntos, la vitamina E y el selenio disminuye la
mortalidad y la prdida de peso por el sndrome de malab-
sorcin (crecimiento deficiente infeccioso) (6). Los pollos
deficientes en vitamina E y selenio muestran alteraciones
en el desarrollo de la bolsa de Fabricio, bazo y timo. La
suplementacin de las vitaminas y los minerales traza, re-
sulta relativamente barata; en las di,etas en la avicultura
moderna sus concentraciones son bajas pocas veces y con
mayor frecuencia contienen muchas veces lo estipulado por
el National Research Council (NRC). Sin embargo, canti-
dades elevadas de vitamina A interfieren con la absorcin
de la vitamina E y existe el potencial para las interacciones
perjudiciales en las dietas comerciales. Por ejemplo, Velt-
man y colaboradores (56) encontraron que las dietas para
aves de engorda suplementadas con vitamina A, exacerban
la morbilidad por sndrome de malabsorcin, tal vez por
interaccin con la vitamina D o la vitamina E, lo cual
ocasiona una deficiencia.
Por fortuna, pocas veces se observan deficiencias gra-
ves de nutrientes en los moqernos sistemas de produccin
animal debido a la formulacin cientfica de las dietas.
Desde un punto de vista prctico, varios nutrientes pueden
modular las respuestas inmunitarias de manera notable y la
resistencia a las enfermedades de manera marginal, adems
de que resultan necesarios para cumplir con las tpicas
recomendaciones de la dieta. Son diversos los mecanismos
a travs de los cuales los nutrientes pueden impactar al
sistema inmunitario.
Mecanismos de cambios inducidos
nutricionalmente en la inmunidad
Impacto de la nutricin en el aporte de sustrato
De manera tpica, las recomendaciones de nutrientes se
desarrollan utilizando ndices de productividad tales como
crecimiento o la produccin de huevo como criterios para
lo adecuado; es poco frecuente examinar la inmunocom-
petencia. Por fortuna, para casi todos los nutrientes, las
concentraciones que optimizan el crecimiento o la repro-
duccin, tambin resultan adecuadospara una inmunocom-
petencia ptima. Las afinidades de fijacin de las protenas
de transporte en las membranas celulares de los leucocitos,
sugieren que el sistema inmunitario tiene una elevada prio-
ridad por los nutrientes circulantes y es capaz de competir
(Captulo2)
de manera favorable con muchos otros tejidos cuando son
bajas las concentraciones de nutrientes. En este aspecto, los
leucocitos tienen una elevada posicin en la jerarqua de
competencia por el uso de nutrientes. Durante una respuesta
inmunitaria, los leucocitos liberan citocinas como las inter-
leucinas l y 6, las cuales movilizan sistemticamente gran-
des cantidades de nutrientes de otros tejidos, en especial de
msculo esqueltico y hueso (vase ms adelante). Por
tanto, el sistema inmunitario puede liberar nutrientes en
cantidades proporcionales para el tamao de la respuesta
inmunitaria, amortiguando las deficiencias dietticas mar-
ginales por una formulacin defectuosa.
Durante la respuesta inmunitaria, es pequea la nece-
sidad de nutrientes para la proliferacin clonal de los leuco-
citos de respuesta leucocitaria y para la produccin de
anticuerpos y otras molculas efectoras, en comparacin
con la cantidad liberada a partir de otros tejidos. Durante la
fase aguda de una respuesta inmunitaria, las mayores nece-
sidadesnutricionales se destinan a la sntesis y liberacin de
protenas de fase aguda por parte del hgado (12). Este pro-
ceso requiere aproximadamente 10 veces ms energa y
aminocidos de los que se requieren para la respuesta de
leucocitos. Comparativamente, la sntesis de protenas
de fase aguda es ms sensible que la inmunidad especfica
para deficiencias de varios nutrientes que incluyen amino-
cidos y minerales traza (21, 31).
No hay muchos ejemplos en los que la cantidad de un
nutriente requerido aporte el sustrato adecuado al sistema
inmunitario para que se optimice la resistencia a las enfer-
medades y que sea mayor a las cantidades estipuladas por
el NRC como requerimiento. Los nutrientes potenciales en
los que puede ser necesario un margen de seguridad con el
fin de mejorar la inmunocompetencia incluyen la vitamina
E (vase siguiente seccin) y tal vez la metionina y la
arginina. Las cantidades de arginina muy elevadas, que se
requieren para maximizar la ganancia de peso corporal en
pollos New Hampshire, aumentan la produccin de xido
ntrico y disminuyen el perfil de crecimiento de los tumo-
res inducidos por el virus de sarcoma de Rous (52). La
metionina es el primer aminocido limitante en casi to-
das las frmulas comerciales y casi todos los nutrientes
parecen ser deficientes. Tsigbe y colaboradores (53) obser-
varon que el requerimiento para metionina que favorece las
respuestas inmunitarias humorales y celulares al mximo,
es mayor que para el crecimiento, pero otros investigadores
no han observado esta relacin (3). Las dietas deficientes en
metionina no ocasionan registros de lesiones ms graves
durante las infecciones por coccidias, que las dietas que si
cumplen con los requerimientos (39), y ya sea una dieta
deficiente en metionina o lisina, disminuye de manera im-
portante la morbilidad relacionada con una infeccin por
Eimeria acervulina como se indica por una mejor ganancia
de peso (60).
La bibliografia se encuentra llena con otros ejemplos,
donde las deficiencias marginales de nutrientes, en realidad
aumentan los ndices de inmunidad y la resistencia a las
enfermedades. Por ejemplo, las dietas modernas para ali-
mentar pollos de engorda utilizadas de manera tpica a
finales del decenio de 1950, que eran bajas en energa y
marginalmente deficientes en aminocidos azufrados y va-
rios minerales traza, han mejorado los ndices de inmunidad

humoral y la funcin de los macrfagos comparados con
los poJlos alimentados con las dietas actuales que cumplen
con todos los requerimientos de la NRC (43). Hill Y Ga-
Tren (16) demostraron que la disminucin de la cantidad
de protena de 30 a 20 a 10% en la dieta, result en la
disminucin progresiva en los ndices de mortalidad de los
pollos por infeccin con Salmanella gallinarum. Boyd y
Edwards (4) observaron menor mortalidad con dietas defi-
cientes en protenas despus de probar tanto con S. gallina-
rum o con el virus de la enfermedad de Newcastle. Las dietas
deficientes en protenas tambin reducen la gravedad de la
enfermedad y la mortalidad por infeccin debida a E. tenella
por la falta de actividad de la tripsina en el aparato intestinal
y una disminucin en la enquistacin de los oocistos (5).
Nutrientes como inmunorreguladores
Las manipulaciones de algunos nutrientes en la dieta resulta
en consecuencias inmunorreguladoras debido a la participa-
cin de los nutrientes o de sus productos en la comunicacin
dentro y entre los leucocitos. El mejor ejemplo consiste en
la participacin de los cidos grasos esenciales y no esen-
ciales dietarios en la comunicacin celular, la fluidez de la
membrana y la elaboracin de segundos mensajeros. Des-
pus de su consumo, ya sea que estos cidos grasos se
incorporen directamente a las membranas o se alargan y
se desatoran ms antes de incorporarse a las membranas
celulares. Antes de incorporarse a la membrana, una porcin
del cido linoleico dietario, el cido graso n-6 ms prevalente
en el alimento, se metaboliza en cido araquidnico. El
cido araquidnico es el precursor de eicosanoides como las
prostaglandinas, tromboxanos y leucotrienos. La cantidad y
la potencia de la produccin de los eicosanoides se relacio-
nan con la concentracin de cido araquidnico en las
membranas celulares y, en consecuencia, con las concentra-
ciones dietarias del cido linoleico. La concentracin en la
dieta de los cidos grasos n-3, tales como los cidos linol-
nico y eicosapentenoico, modifica el ndice al cual se con-
vierte en el cido araquidnico. Por tanto, la proporcin en
la dieta de cidos grasos n-3 a n-6, determina el tipo e ndice
de produccin de eicosanoides en leucocitos y clulas acce-
sorias y modula la respuestainmunitaria. Esta interpretacin
tal vez es una sobresimplificacin, ya que estas dos clases
de cidos grasos tambin determinan la fluidez de la mem-
brana celular y las actividades de fijacin de receptores y
participan en la generacin de segundos mensajeros.
En pollos Leghom blancos, la dieta con cidos grasos
n-3 provenientes del aceite de pescado,aumenta la respuesta
de los anticuerpos contra eritrocitos de ovino, pero suprime
los ndices de proliferacin de los linfocitos despus de la
estimulacin por algn inmungeno (11). La funcin y
la participacin reguladora de los macrfagos tambin es
sensible al origen de la grasa de la dieta. La liberacin de
interleucina I por los macrfagos estimulados por Staphy-
/ococcus aureus, en pollos de engorda alimentados con
cantidades elevadas de cidos grasos n-6, fue notablemente
mayor en comparacin con la observada en dietas con
proporciones elevadas de cidos grasos n-3 (33). Los indi-
cadores de la respuesta de fase aguda a los liposacridos a
S. typhimurium tambin fueron elevados en dietas con
grandes cantidades de cidos grasos n-6 a n-3. Los ingre-
dientes de los alimentos prcticos Que son ricos en cidos
Enfermedades nutricionales . 73
grasos n-6 incluyen maz, aceites vegetales, grasa de restau-
rantes, y grasa de aves. La grasa de pescado, el alimento de
ste, as como el aceite linaza son las principales fuentes
de cidos grasos n-3. La manteca de cerdo y el sebo son
particularmente fuentes ricas de cidos grasos inmunorre-
guladores.
La investigacin con roedores de laboratorio demostr
que otros nutrientes tienen funciones inmunorreguladoras
dentro de la variedad de concentracionesdietticas utilizadas
comnmente. stas incluyen arginina, vitamina C, vitamina
D (en su configuracin 1, 25), vitamina E y vitamina A. La
vitamina C y la vitamina E parecen ejercer por lo menos
algunos de sus efectos positivos por servir como antioxidan-
tes y para conservar la estabilidad de las membranas leuco-
citarias frente a grandes cantidades de intermediarios de
oxgeno reactivo en sitios inflamatorios. No obstante, la
vitamina E y la vitamina A tienen una accin inmunorregu-
ladora en los leucocitos de aves, que resulta independiente
de sus funciones antioxidantes. La vitamina E disminuye la
liberacin de prostaglandina E2 y modula la liberacin de
citocinas, y la vitamina A aumenta las respuestasespecificas
de antgeno en las clulas T a travs del receptor de cido
retinoico (13, 44). En ambos casos, son importantes los
efectos inmunorreguladores y se presentan con concentra-
ciones de vitaminas muy por encima de los requerimientos
establecidos.
La traslacin de las desviaciones reguladoras debidas
a los nutrientes para crear resistencia a las enfermedades no
se ha estudiado bien, excepto en el caso de la vitamina E.
La adicin de la vitamina E a la dieta en pollos de engorda
y pavos, por arriba del requerimiento para el crecimiento
normal y la reproduccin, estimula la inmunidad humoral y
reduce la gravedad de la infeccin por Escherichia coli
como lo indican la mortalidad y la ganancia de peso (40).
Asimismo, la suplementacin de las dietas para parvadas de
engorda comerciales son 178 UI/kg de vitamina E, dismi-
nuye la morbilidad de las infecciones subclnicas de la bolsa
de Fabricio, comparadas con las dietas que contienen
48 UI/kg (37), mientras que los requerimientos estipulados
por el NRC son de 10 mg/kg.
Influencia de la nutricin en el sistema hormonal
El sistema inmunitario no es un sistema autnomo, sino que
se encuentra influido por otros sistemas fisiolgicos (35).
Los leucocitos tienen receptores para varias hormonas im-
plicadas en la homeostasis. Las hormonas que responden
nutricionalmente son la insulina, el glucagn, la corticoste-
rona, la hormona de crecimiento, el factor de crecimiento
similar a la insulina 1, la tiroxina, y las catecolaminas que
regulan la actividad de las clulas inmunitarias. Un cambio
inducido por la dieta en la concentracin relativa de estas
hormonas, puede alterar o modificar a los leucocitos durante
la fase temprana crtica de la respuesta inmunitaria, cuan-
do las clulas que reconocen al antgeno, pasan por el ciclo
celular, la produccin de citocinas y el inicio de la respuesta
inmunitaria.
En pollos de engorda, los breves periodos (24 horas)
de privacin de alimento aumentan tanto las respuestas
celulares como las humorales. De manera inversa, el exce-
sivo consumo de alimento altera la produccin de inmuno-
globulinas y retrasa la hipersensibilidad tipo tardo. El
74 . Enfermedades de las aves
exceso de consumo resulta en una mayor proporcin de
insulina: glucagn, lo cual tal vez regula este efecto (25).
La frecuencia de alimentacin y la composicin de la dieta
modifica la obtencin de varios objetivos de manejo en la
produccin avcola. Por ejemplo, los pollos reproductores
de engorda en crecimiento con un rgimen de cada dos das,
mejoran la viabilidad y la productividad. Ciertas mejoras se
deben al aumento en la inmunidad humoral y a una inhibi-
cin de la involucin relacionada con la edad del timo y de
la bolsa. La alimentacin con cantidades restringidas diarias
tambin mejora la viabilidad, productividad, y resistencia a
las infecciones (24, 41). En pollos Plymouth Rock, la res-
triccin alimenticia a 60% de la ingestin ad /ibitum, mejora
la resistencia a Eimeria lene/la (61) y a la enfermedad del
bazo marmoleado (62). La alimentacin restringida con una
dieta baja en densidad de nutrientes, aumenta la dosis nece-
saria de S. enteritidis para que se establezca la infeccin. Sin
embargo, los periodos prolongados de ayuno, resultan en
mayores concentraciones de corticosterona y finalmente
alteran las respuestas inmunitarias tanto celulares como
humoral es. Las gallinas Leghom blancas en ayuno durante
14 das, presentan disminucin de la inmunidad celular y
disminucin de los linfocitos T colaboradores CT4+ perif-
ricos, y son ms susceptibles a las infecciones por S. ente-
ritidis (19, 20).
Impacto en la patologa debdo a una respuesta
nmuntara
Cuando el sistema inmunitario responde contra patgenos
invasores, produce una amplia variedad de agentes noci-
vos que incluyen enzimas proteolticas y otras enzimas
hidrolticas, intermediarios y derivados de oxgeno reactivo, y
derivados de nitrgeno reactivo, que destruyen a las bacte-
rias, parsitos, o clulas infectadas. Estos agentes defensi-
vos, pueden lesionar a las clulas normales del husped y
provocar varios tipos de alteraciones patolgicas. Varios
nutrientes pueden modular el grado de las lesiones induci-
das por una respuesta inmunitaria. Por ejemplo, los anti-
oxidantes tales como las vitaminas E y C, y las xantfilas
protegen a las clulas del husped de los efectos perjudicia-
les de los superxidos y limitan la extensin de las lesiones.
La cantidad de estos antioxidantes en los tejidos est afec-
tada directamente por las concentraciones en las dietas. Una
deficiencia en vitamina E o selenio, ocasiona la peroxida-
cin de los lpidos de la membranacelular durante la respuesta
inflamatoria a los limpopolisacridos de S. minnesota (51).
De manera similar, los efectos antiinflamatorios de los
cidos grasos n-3 pueden reducir la cantidad de lesiones in-
testinales relacionadas con infecciones por E. tenella en
pollos de engorda (32).
Inmunidad nutricional
Los microorganismos patgenos a menudo requieren de una
fuente de nutrientes a partir del husped para su replicacin
y virulencia. El husped puede disminuir algunas veces el
ndice de replicacin de las bacterias y de los parsitos por
medio de la retencin de los nutrientes. Por ejemplo, en los
pollos de engorda y las gallinas Leghom blancas el hierro
se elimina de la circulacin y es secuestrado en comparti-
mentos que no son accesibles nutricionalmente para las
bacterias v los Darsitos( 14). Dor lo Queste se convierte en
(Captulo2)
el primer nutriente limitante para el crecimiento del patge-
no. En los mamiferos, el reemplazo del hierro perdido en
los lquidos biolgicos mediante inyecciones o aumentos
muy elevados de suplementacin, aumenta la mortalidad y
morbilidad por una variedad de microorganismos infeccio-
sos.Tuft y Nockels (54) han demostrado que la alimentacin
con cido etilenediaminotetractico (EDTA) aumenta el
depsito de hierro en tejidos de pollos e incrementa su
concentracin ,plasmtica, lo cual predispone a las aves a
una mayor mortalidad despusde una exposicn con E. co/i,
tal vez porque el hierro o el cinc se encuentran ms dispo-
nibles para la replicacin y la virulencia del patgeno.
Efectos especfcos del penso
El uso de algunos piensos provoca una mayor incidencia de
enfermedades infecciosas, por efectos no nutrientes en el
intestino. Los componentes del pienso que no son digeribles
de manera enzimtica en el aparato gastrointestinal superior,
proporcionan nutrientes a la microflora del leo, ciego e
intestino grueso y afectan la ecologa dentro de estos rga-
nos. Se han documentadobien los cambios en los tipos de la
microflora gastrointestinal debido a la fibra de dieta, aunque
la relacin de estos cambios con la incidencia de enferme-
dades infecciosas no est bien caracterizada. Algunos poli-
sacridos no almidones como los glucanos beta, afectan de
manera importante la viscosidad de la di gesta en el aparato
gastrointestinal inferior, y otros componentes de la fibra
pueden causar fisicamente erosiones en el epitelio. A la
cebada, que contiene gran cantidad de polisacridos no
almidones, se le ha relacionado con mayor incidencia de
enteritis necrtica y grandes cantidades de Clostridium per-
fringes en el leo (18, 23).
La presencia de grasa rancia no estabilizada en la dieta,
aumenta la cantidad de E. coli y disminuye los lactobacilos
en el intestino delgado (Dibner, 1995). Las fuentes de grasa
con grandes concentraciones de cidos grasos libres, cidos
grasos poliinsaturados y pocas cantidades de antioxidan-
tes son especialmente susceptibles a que se enrancien por
oxidacin. Las lectinas que son especialmente ricas en
legumbres pueden estimular las clulas epiteliales intestina-
les, afectar la movilidad y el control relacionado con la
microflora. Una gran variedad de micotoxinas encontradas
en los alimentos tambin tienen notables efectos en la
microflora intestinal y en la morfologia y fisiologia gas-
trointestinal.
EFECTO DE LAS ENFERMEDADES
INFECCIOSAS EN LA PRODUCTIVIDAD
Y NECESIDADES NUTRICIONALES
Durante muchas exposiciones a agentes infecciosos, los
monocitos y los macrfagos reconocen a los microorganis-
mos externos y liberan interleucina-l, interleucina-6, y fac-
tor de necrosis tumoral. Cada una de estas monocinas tiene
una funcin especfica en la regulacin de la respuesta
inmunitaria al actuar en el rea local de exposicin. Tambin
actan de manera sistmica medante fijacin a los recepto-
res celulares de todos los tejidos: por ltimo. pueden tener

efectos sistmicos indirectos por alteracin de las concen-
traciones de hormonas tales como insulina, glucagn, y
corticosterona. A travs de sus acciones sistmicas, las
citocinas leucocticas originan cambios metablicos que
apoyan los sntomas clsicos de la fase aguda de anorexia,
letargia, fiebre, mayores cantidades de heterfilos sangu-
neos, catabolismo muscular y resorcin sea (26, 28). Los
cambios metablicos representan una respuestahomeorti-
ca que altera la separacin de los nutrientes en la dieta lejos
del crecimiento, aumento progresivo de tamao del msculo
esqueltico, o reproduccin, a favor de aquellos procesos
metablicos que apoyan la respuesta inmunitaria y la resis-
tencia a las enfermedades. Tales cambios constituyen la base
del crecimiento y la utilizacin del alimento inadecuados
y de los requerimientos nutricionales alterados de las aves
enfermas. Una ingestin menor representa casi 70% de la
disminucin del crecimiento, mientras que el resto se debe
a deficiencias metablicas causadaspor la respuesta inmu-
nitaria (29).
El impacto de una respuesta inmunitaria hacia un de-
safio por patgenos en la productividad, resulta propor-
cional a la ntensidad y duracin de la exposicin. Cada
microorganismo tiene su propio efecto patolgico en rga-
nos especficos, lo cual modifica la respuesta genrica.
Muchos patgenos sintetizan toxinas que ocasionan lesio-
nes adicionales, por consiguiente, el impacto total de una
exposicin infecciosa en el metabolismo y la nutricin, es la
suma de los efectos generalizados del sistema inmunita-
rio respondiendo a la presencia del patgeno ms los efec-
tos especficos por las acciones destructivas del patgeno
mismo.
Las recomendaciones nutricionales, tales como las es-
tipuladas por el NRC, se basan por lo general en las necesi-
dades de animales sanos en excelentes condiciones de
manejo. Los requerimientos establecidos no incluyen a me-
nudo un "margen de seguridad" para las desviaciones de la
situacin ideal. El uso de estos valores recomendados re-
quiere de ajustes para los problemas que se experimentan
en situaciones prcticas de produccin. La modificacin de
los requerimientos nutricionales por alguna exposicin in-
fecciosa se debe considerar durante por lo menos dos situa-
ciones separadas. Primero, pueden ser necesarios cambios
de dieta durante la exposicin cuando se retrasa el creci-
miento y el sistema inmunitario responde vigorosamente, y
segundo, dichos cambios pueden ser necesarios despusde
la eliminacin del microorganismo cuando se reparan las
lesiones y se presenta el crecimiento compensatorio de
manera tipica. Por tanto, el animal normal come para creci-
miento normal, los animales infectados se alimentan para
que tengan una respuesta inmunitaria, y las aves convale-
cientes se nutren para que tengan un crecimiento acelerado
y la reparacin de los tejidos. Existe gran cantidad de
informacin acerca de la nutricin en las aves sanasy muy
poca informacin respecto a los animales estresados por
enfermedad o convalecientes (25). De hecho, hay un recha-
zo general por publicar los resultados de experimentos
diseados para determinar los requerimientos nutricionales
si se desarrolla una situacin de enfermedad.
Debido a que casi todos los aspectos nocivos de una
exposicin hacia cierta enfermedad durante el crecimiento
y en la reproduccin se deben a disminuciones en la inges-
Enfermedades
nutriciona/es . 75
tin de alimento, podran parecer prudentes las manipula-
ciones de la densidad de los nutrientes de la dieta. El
aumento de la densidad de energa de una racin con carbo-
hidratos, mientras se mantuvieron los dems nutrientes re-
queridos en un porcentaje constante de la energa, mejoraron
la ingestin de energa y el ndice de ganancia de peso en
pollos de engorda expuestos a lipopolisacridos de S. typhi-
murium (2). De manera inversa, el efecto negativo de una
respuesta inmunitaria en la ingestin y la ganancia de peso
en pollos de engorda es ms evidente en aquellas dietas
con ba.iaenerga. En pavipollos no se ha observado la inte-
raccin de la concentracin de los elementos energticos en
la dieta y el rendimiento durante una exposicin inmuno-
lgica (42).
Durante un desafio inmunitario en pollos jvenes de
engorda disminuye el requerimiento de la lisina y la metio-
nina, tal vez como resultado de los menores ndices de
crecimiento y el aumento progresivo de tamao del msculo
esqueltico (27). Luego del proceso de enfermedad, el cre-
cimiento compensatorio induce un aumento en los requeri-
mientos de aminocidos. En la prctica, si slo se alimenta
con una dieta, puede ser que el reforzamiento de aminoci-
dos que soporta el crecimiento mximo durante los dife-
rentes estados fisiolgicos sea mayor al recomendado
comnmente. A pesar de que tal vez sea necesario propor-
cionar el aumento adicional en aminocidos durante los
periodos intermitentes de crecimiento compensatorio, esto
no siempre resulta de bajo costo, ya que hay un exceso de
aminocidos durante periodos en que las aves estn expues-
tas a enfermedades y en los que estn sanas.Por tanto, en el
caso de los aminocidos, puede ser necesario un margen de
seguridad con el fin de permitir el crecimiento acelerado
despus de una enfermedad, pero no es vital durante el
curso de la enfermedada menos que los trastornosespecficos
por el microorganismo se agreguea los requerimientos (30).
Como se discuti en seccionesprevias, la mxima
resistencia a las enfermedades se presenta con frecuencia
con concentraciones de energa y de protenas en la dieta
bien abajo de las que permiten maximizar el rendimiento.
En el caso de aquellos microorganismos especialmente pa-
tgenos, pueden estar contraindicadas las dietas que dan
mximas ganancias de peso y eficiencia de la ingestin del
alimento durante el curso de un desafio infeccioso.
Los cambios cuantitativos en los requerimientos de los
minerales traza como resultado de una enfermedad, no se
han estudiado de manera detallada en la industria avcola,
pero se pueden suponer a partir de los cambios conocidos
en el metabolismo, la absorcin y la excrecin. Las concen-
traciones bajas de hierro y cinc son una parte integral de la
respuesta inmunitaria en la que participan las interleucinas
1 y 6, pero no indican, por s mismos, mayores requerimien-
tos. El mayor uso de cinc, manganesoy cobre para la sntesis
de protenas hepticas de fase aguda indica un incremen-
to de varias veces los requerimientos en este tejido (14). En
el poco tiempo, se logra este mayor requerimiento tisular
por una redistribucin dentro del cuerpo. En el caso del
cobre, el reforzamiento de minerales traza por arriba de los
requerimientos de animales no estresados no aumenta es-
tas redistribuciones (31). La prevencin de las disminucio-
nes de cinc y hierro circulantes puede alterar la resistencia
a algunos (54), pero no a todos los patgenos (15). La mayor
 76 . Enfermedades
de las aves
excrecin de cinc y cobre y la disminucin en la absorcin
de hierro indican (17) una prdida neta de minerales traza
durante la respuesta inmunitaria. Por tanto, antes de que se
presente cualquier enfermedad son importantes los buenos
almacenamientos de minerales y luego de un desafio infec-
cioso, est indicado un aumento en el requerimiento de los
minerales traza.
Los cambios en las necesidadespara vitaminas durante
las infecciones no estn bien entendidos. En el caso de las
vitaminas liposolubles (A, D, E Y K) Y las xantofilas, se
altera la absorcin debido a una menor absorcin de grasa.
El virus de la enfermedad de Newcastle compromete el
estado de la vitamina A en pollos Leghorn blancos, median-
te interferencia con el metabolismo de la protena fijadora
de retinol en el hgado, por aumentar el ndice de utilizacin
y catabolismo del retinol y de la protena fijadora de retinol
en tejidos extrahepticos (49). La bronquitis infecciosa
tambin incrementa la utilizacin de vitamina A por parte
de los tejidos y la infeccin de reovirus parece que altera el
estado de la vitamina A por disminucin en la absorcin y
aumentar las dosis endgenas (58). Las necesidadespara los
antioxidantes en el tejido, tambin aumentan por la mayor
carga de intermediarios de oxgeno reactivo que provienen
del sistema inmunitario (12,51); en conjunto, estos cambios
in di carian mayores necesidades dietticas durante alguna
enfermedad.
Las modificaciones nutricionales discutidas anterior-
mente, representan las mejores suposiciones para maximi-
zar la ganancia de peso y la eficiencia nutricional durante
una respuesta inmunitaria generalizada. La patologa espe-
cifica relacionada con una enfermedad puede originar daos
adicionales en los requerimientos nutricionales. Esto es
cierto en especial para enfermedades que afectan el aparato
gastrointestinal y alteren la absorcin de nutrientes o au-
menten la prdida endgena de los mismos (47). La absor-
cin de nutrientes durante una coccidiosis, se relaciona con
los nutrientes estudiados, la etapa de la infeccin y la
gravedad de la misma (55). Cada especie de Eimeria tiende
a localizarse en una regin especifica del aparato intestinal,
lo que ocasiona alteraciones de las funciones digestiva, de
absorcin y secretoras, especificas para esta regin. En las
regiones no afectadas se desarrollan cambios compensati-
vos para mitigar algunos de los efectos negativos (46). Los
cambios en la morfologa intestinal, incluso el acortamiento
de las vellosidades, la prdida de microvellosidades, la
disminucin en el rea de superficie de vellosidades, y
la reduccin del grosor de la mucosa, se relacionan tal vez
con las capacidadesdigestivas y de absorcin alteradas.Una
disminucin en el paso del alimento por el aparato gastroin-
testinal y la retencin del alimento en el buche y la molleja,
tal vez tambin contribuyan a una menor digestibilidad del
alimento (38). El escape de protenas plasmticas hacia el
intestino tambin es un factor que afecta la aparente diges-
tibilidad de las protenas (22). El resultado neto de la pato-
logia intestinal inducida por coccidias es la alteracin en la
absorcin de protenas y energa, lo cual origina una reduc-
cin en el valor de la energa metabolizable de la dieta (48).
Aunque la combinacin de absorcin alterada y de prdidas
endgenas apuntara a mayores requerimientos de amino-
cidos, ste no es el caso. Los requerimientos de metionina
de los pollos jvenes no aumentan durante una infeccin por
(Captulo2)
coccidias (39, 59), en apariencia debido a la menor diges-
tibilidad mediante compensacin de las bajas necesidades
por menor ndice de crecimiento. El intestino regula la
absorcin de los minerales traza para prevenir intoxicacio-
nes cuando son altas las concentraciones en el alimento o el
agua. En el caso de la absorcin de cobre, estaregulacin se
encuentraalteradapor una infeccin mixta de coccidias, que
aumentan la toxicidad del cobre en pavipollos (57). E. acer-
vulina en pollos de engorda no aumenta la toxicidad de
elevadas concentraciones de cinc o aumenta los requeri-
mientos de este mineral (50).
El sndrome de malabsorcin origina lesiones en casi
todas las regiones del aparato gastrointestinal y no parece
permitir adaptaciones compensatorias durante o despus de
infecciones agudas. Por tanto, la magnitud de las alteracio-
nes digestivas es mayor que en la coccidiosis. El sindrome
de malabsorcin inducido de modo experimental en pavi-
pollos, resulta en disminucin del crecimiento en 40%, altera
la conversin de los nutrientesque seabsorbenhacia la ganan-
cia de peso, y prdida de enzimas digestivas entricas (1,
47). Algunos de estos efectos pueden aliviarse alimentando
con una dieta compleja libre de soja en lugar de una dieta
tipica con soja y maiz. Los cambios en los requerimientos de
nutrientes durante el sindrome de malabsorcin resultan por
el equilibrio entre las necesidadescrecientespor la utilizacin
deficiente de los nutrientes de la dieta y las menores necesi-
dades que resultan de los bajos ndices de crecimiento; es
necesariocuantificar tales cambios con ms investigaciones.
Desafos subclnicos en comparacin
con productividad
Existen pocas dudas de que casi todas las infecciones dis-
minuyen la productividad de las aves. El bajo rendimiento
tambin se relaciona con desafios subclnicos, aun cuando
los microorganismos no se consideren patgenos. En am-
bientes libres de grmenes, los pollos crecen 15% ms
rpido que los criados en ambientes convencionales donde
estn expuestos, de manera continua, a la microtlora. Los
animales en casetascon instalaciones desinfectadas crecen
ms rpido y convierten mayor porcentaje del alimento a
masa corporal, que los pollos en casetasen condiciones con
menos atencin sanitaria, incluso en ausencia de enferme-
dades infecciosas y agentes patgenos. Las diferencias
llegan a ser mayores y ms devastadoras conforme empeo-
ran las condiciones sanitarias.
Los pollos de engorda criados en ambientes con sani-
dad deficiente tienen mayores concentraciones circulantes
de interleucina-l, que los pollos con sanidad excelente. Tal
vez la mayor carga de microbios y polvo prevalecientes
estimula el sistema inmunitario e induce la liberacin de
interleucina-l. Como se describiantes,las grandescanti-
dades circulantes de interleucina-l originan un crecimiento
ms lento. Los antibiticos en la alimentacin de pollos
ubicados en un ambiente sucio, disminuyen la cantidad de
interleucina-l a concentraciones similares a las de aquellos
animales criados en un ambiente limpio; en cambio, los an-
tibiticos en el alimento aumentan muy poco o nada el
ndice de crecimiento o no modifican las concentraciones
circulantes de interleucina-l en animales ubicados en am-
bientes limpios. De este modo, parece que los antibiticos

puedenactuarlimitando el nmerode veces,y el vigor con
el que deberesponderel sistemainmunitarioparadisponer
de suficientesdesafiosen el intestino(45). En pavos,esto
REFERENCIAS
l. Angel, C.R., J.L. Sell, and D.W. Trampel. 1990. Stunting
syndrome in turkeys. Development of an experimental modelo
Avian Dis 34:447-453.
2. Benson, B.N., C.C. Calvert, E. Roura and K.C. Klasing.
1993. Dietary energy source and density modulate the ex-
pression of immunologic stress in chicks. J Nutr 93:1714-
1723.
3. Bhargava, K.K., R.P. Hanson, and M.L. Sunde. 1970.
Effects of methionine and valine on growth and antibody
production in chicks infected with live or killed Newcastle
disease virus. J Nutr 95:184-190.
4. Boyd, F.M., and H.M. Edwards, Jr. 1963. The effect of
dietary protein on fue course ofvarious infections in fue chick.
JlnfectDis 121:53-56.
5. Britton, W.M., C.H. Hill, and C.W. Barber.1964. A mecha-
nism of interaction between dietary protein leveis and coc-
cidiosis in chicks. J Nutr 82:306-310.
6. Colnago, G.L., T. Gore, L.S. Jensen, and P.L. Long. 1982.
Amelioration of pale bird syndrome in chicks by vitamin E
and seleoium. Avian Dis 27:312-318.
7. Cook, M.E. 1991. Nutrition and fue immune response ofthe
domestic fowl. Crit Rev Poult BioI3:167-190.
8. Cook, J., S.A. Naqi, N. Sahin, and G. Wagner. 1984.
Distribution of immunoglobulin-bearing cells in the gut-asso-
ciated Iymphoid tissues of fue turkey: Effect of antibiotics.
Am J Vet Res 45:2189-2192.
9. Davis, C. Y., and J.L. Sello 1983. Effect of all-trans retinol
and retinoic acid nutriture on fue immune system in chicks. J
Nutr 113:1914-1919.
10. Dietert, R.R., K.A. Golemboski, and R.E. Austic. 1994.
Environment-immune interactions. Poult Sci 73:1062-1076.
11. Fritsche, K.L., N.A. Cassity, and S. Huang. 1991. Effect of
dietary fat source on antibody production and Iymphocyte
proliferation in chickens. Poult Sci 70:611-617.
12. Grimble, R.F. 1992. Dietary manipulation ofthe inflamma-
tory response. Proc Nutr Soc 51 :285-294.
13. Halevy, O., Y. Arazi, D. Melamed, A. Friedman, and D.
Sklan. 1994. Retinoic acid receptor-alpha gene expression is
modulated by dietary vitamin A and by retinoic acid in
chicken T Iymphocytes. J Nutr 124:2139-2146.
14. Hallquist, N.A., and K.C. Klasing. 1994. Serotransferrin,
ovatransferrin and metallothionein levels during an immune
response in chickens. Comp Biochem PhysioI108B:375-384.
15. HiII, C.H. 1979. Dietary influences on resistance to Salmo-
nella infection in chicks. Fed Proc 38:2129-2133.
16. HiII, C.H., and H.W. Garren. 1961. Protein levels and
survival time of chicks infected with Salmonella gallinarum.
J Nutr 61 :28-32.
17. HiII, C.H., I.M. Smith, H. Mohammadi, and S.T. Licence.
1977.Altered absorptionandregulationofiron in chicks with acure
Salmonella gallinarum inlection. Res Vet Sci 22:371-375.
18. Hofshagen, M., and M. Kaldhusdal. 1992. Barley inclusion
and avoparcin supplementation in broiler diets. l. Effect on
small intestinal bacterial flora and performance. Poult Sci
71:959-969.
19. Holt, P.S.1992. Effectofinduced molting on B cell and CT4
and CT8 T cell numbers in spleens and peripheral blood of
white leghorn hens. Poult Sci 71:2027-2034.
20. Holt, P.S., R.J. Buhr, D.L. Cunningham, and R.E. Portero
Enfermedades nutricionales . 77
se manifiesta como un mejoramientodel crecimiento y
disminucin del grosor intestinal, de la masa de tejido
linfoide en el intestinoy en el nmerode linfocitos (8). .
1994. Effect oftwo different molting procedures on a Salmo-
nellaenteritidis infection. PoultSci 73:1267-1275.
21. Hunter, E.A.L., and R.F. Grimble. 1994. Cysteine and
methionine supplementation modulate the effect of tumor
necrosis factor alpha on protein synthesis, glutathione and
zinc concentration ofliver and lungin rats red a low protein
diet. J Nutr 124:2319-2328.
22. Joyner, L.P., D.S.P. Patterson, S. Berrett, C.D.H. Boarer,
F.H. Cheong, and C.C. Norton.1975. Amino-acid malab-
sorption and intestinalleakage ofp!asma-proteins in young
chicks intected with Eimeria acervulina. Avian Pathol4: 17-
33.
23. Kaldhusdal, M., and M. Hofshagen. 1992. Barley inclusion
and avoparcin supplementation in broiler diets. 2. Clinicl,
pathological, and bacteriological findings in a mild form of
necrotic enteritis. Poult Sci 71: 1145-1153.
24. Katanbaf, M.N., E.A. Dunnington, and P.B. Siegel. 1989.
Restricted feeding in early and late-teathering chickens. l.
Growth and physiological responses. Poult Sci 68:344-351.
25. Klasing, K.C. 1988. Influence of acute starvation or acute
excess intake on immunocompetence ofbroiler chicks. Poult
Sci 67:626-634.
26. Klasing, K.C. 1988. Nutritional aspects ofleukocytie cytok-
ines.JNutr 118:1-11.
27. Klasing, K.C., and D.M. Barnes. 1988. Oecreased amino
acid requirements of growing chicks due to immunologic
stress. J Nutr 118: 1158-1164.
28. KJasing, K.C., and B.J. Johnstone. 1991. Monokines in
growth and development. Poult Sci 70:1781-1789.
29. Klasing, K.C., D.E., Laurin, R.K. Peng, & D.M. Fry.1987.
Immunologically mediated growth depression in chicks: In-
fluence offeed intake, corticosterone, and interleukin-l. J Nutr
117:1629-1637.
30. Klasing, K.C., B.J. Johnstone, and B.N. Benson. 1991.
Implications of an immune response on growth and nutrient
requirementsofchicks.ln W. HaresignandD.J.A. Col e (eds.).
Recent Advances in Animal Nutrition. Butterworth, London,
pp.135-147.
31. Koh, T. S., R. K. Peng, and K. C. Klasing. 1996. Dietary
Copper Level Affects Copper Metabolism during Lipopolysac-
charide-lnduced Immunological Stress in Chicks. Poult Sci
75:867-872.
32. Korver, D.R., and K.C. Klasing. 1995. Fish oil and fen-
leuton. a lipoxygenase inhibitor, improve growth of broiler
chicks challenged with coccidia. Poult Sci 74:60.
33. Korver, D.R., and K.C. Klasing. 1995. n-3 polyunsaturated
tatty acids improve growth rate of broiler chickens and de-
crease interleukin-1 production. Poult Sci 74:43.
34. Latshaw, D.J. 1991. Nutrition mechanisms of immunosup-
pression. Vet Immunol Immunopathol 30:111-120.
35. Marsh, J.A., and C.G. Scanes. 1994. Neuroendocrineim-
mune interactions. Poult Sci 73:1049-1061.
36. Marsh, J.A., R.R. Dietert, and G.F. Combs, Jr. 1981.
Influence of dietary se!enium and vitmin E on the humoral
immune response of the chick. Proc Soc Exp Biol Med
166:228-236.
37. Mcroy, S.G., E.A. Goodall, D.A. Rice, M.S. McNulty, and
D.G. Kennedy. 1993. Improved performance in commercial
broiler flocks with subclinical infectious bursal disease when
78 . Enfermedades de las aves
red diets containing increased concentrations of vitamin E.
Avian PathoI22:81-94.
38. McKenzie, M.E., G.L. Colnago, and P.L. Long. 1987. Gut
stasis in chickens infected with Eimeria. Poult Sci 66:264-
269.
39. Murillo, M.G., L.S. Jensen, M.O. Ruff, and A.P. Rahn.
1976. Effect of dietery methionine status no response of
chicks to coccidial infection. Poult Sci 55:642-649.
40. Nockels, C.F. 1988. The role ofvitamins in modulating disease
resistance. Vet Clin North Am Food Anim Pract 4:531-537.
41. O'Sullivan, N.P., E.A. Dunnington, and P.B. Siegel. 1991.
Growth and carcass characteristics of carly-and latefeathering
broilers reared under different feeding regimens. Poult Sci
70:1323-1332.
42. Piquer, F.J., J.L. Sello , M.F. Soto-Salanova, L. Vilaseca,
P.E. Palo, and K. Turner. 1995. Effects of early immune
stress and changes in dietary metabolizable energy on fue
development of newly hatched turkeys. l. Growth and nutri-
ent utilization. Poult Sci 74:983-997.
43. Qureshi, M.A., and G.B. Havenstein. 1994. A comparison
ofthe immune performance of a 1991 commercial broiler with
a 1957 randombred strain when red "typical" 1957 and 1991
broiler diets. Poult Sci 73:1805-1812.
44. Romach, E.H., S. Kidao, B.G. Sanders, and K. Kline.1993.
Effects ofRRR-alpha-tocopheryl succinate on IL-I and PGE2
production by macrophages. Nutr Cancer 20:205-214.
45. Roura, E., J. Homedis, and K.C. Klasing.1992. Prevention
ofimmunologic stress contributes to the growth-permitting
ability of dietary antibiotics in chicks. J Nutr 122:2383-
2390.
46. Ruff, M.O., and G.C. Wilkins. 1980. Total intestinal absorp-
tion of glucose and L-methionine in broilers infected with
Eimeria acervulina, E. mitavi, E. maxima or E. brunetti.
Farasitology 80-555-569.
47. Sell, J.L., and R.C. Angel. 1990. Nutritional aspects of
selected enteric disorders with emphasis on young poultry.
Crit Rev Poult BioI2:277-292.
48. Sharma, V.O., and M.A. Fernando. 1975. Effect ofEimeria
acervulina infection on nutrient retention with special refer-
ence to fat malabsorption in chickens. Can J Comp Med
39:146-151.
49. Sijtsma, S.R., C.E. West, J.H.W.M. Rombout, and A.J.
van der Zipp. 1989. Effect of Newcastle disease virus
infection on vitamin A metabolism in chickens. J Nutr
119:940-947.
50. Southern, L.L., and D.H. Baker. 1983. Zinc toxicity, zinc
(Captulo2)
deficiency and zinc-copper interrelationship in Eimeria ac-
ervulina-infected chicks. J Nutr 113:688-696.
51. Sword, J.T., A.L. Pope, and W.G. Hoekstra. 1991. Endo-
toxin and lipid peroxidation in vivo in selenium and vitamin
E-deficient and -adequate rats. J Nutr 121:251-257.
52. Taylor, R.L., Jr., R.E. Austjc, and R.R. Djetert. 1992.
Dietary arginine intluences rous sarcoma growth in a major
histocompatibility B complex progressor genotype. Proc Soc
Exp Biol Med 199:38-43.
53. Tsiagbe, V.K., M.E. Cook, A.E. Harper, and M.L. Sunde.
1987. Enhanced immune responses in broiler chicks red
methionine-supplemented diets. Poult Sci 66:1147-1154.
54. Tufft, L.S., Nockels, C.F. 1991. The effects of stress, Es-
cherichia coli, dietary ethylenediaminetetraacetic acid, and
their interaction on tissue trace elements in chicks. Poult Sci
70:2439-2449 .
55. Turk, D.E. 1974. Intestinal parasitism and nutrient absorp-
tion. Fed Proc 33:106-111.
56. Veltmann Jr., J.R., L.S. Jensen, and G.N. Rowland.1984.
Exacerbative eflect ofvitamin A on malabsorption syndrome
in chicks. Avian Dis 29:446-452.
57. Ward, T.L., K.L. Watkins, and L.L. Southern. 1995.lnter-
active effects of dietary copper, water copper, and Eimeria
spp. iniection on growth, water intake, and plasma an liver
copper concentrations ofpoults. Poult Sci 74:502-509.
58. West, C.E., S.R.Sijtsma, B. Kouwenhoven, J.H.W.M.
Rombout, and A.J. van der Zijpp. 1992. Epithelia-damag-
ing virus infections affect vitamin A status in chickens. J Nutr
122:333-339.
59. Willis, G.M., and D.H. Baker. 1981. Eimeria acervulina
infection in the chicken: Sulfur amino acid requirement ofthe
chick during acute coccidiosis. Poult Sci 60: 1892-1897.
60. Willis, G.M., and D.H. Baker. 1981. Interaction between
dietary protein/amino acid level and parasitic infection: Mor-
bidity in amino acid deficient or adequate chicks inoculated
with Eimeriaacervulina. JNutr 111: 1157-1163.
61. Zulkini, l., E.A. Dunnington, W.B. Gross, A.S. Larsen,
A. Martin, and P.B. Siegel. 1993. Responses of dwarf and
normal chickens to feed restriction, Eimeria tenella infec-
tion, and sheep red blood cell antigen. Poult Sci 72: 1630-
1640.
62. ZulkiOi, l., E.A. Dunnington, W.B. Gross, and P.B. Siegel.
1994.Food restrictionearly or later in life and its effect on
adaptability, distase resistance, and immunocompetence of
heat-stressed dwarf and nondwarf chickens. Br Poult Sci
35:203-213.
 INTRODUCCiN
Las infecciones con bacterias del gnero Sa/mone//a
provocan gran variedad de enfermedades agudas y crni-
cas en la industria avcola; de hecho, las aves afectadas
representan uno de los reservorios ms importantes de sal-
monelas que pueden ser transmitidas hacia los hermanos
en la cadena alimenticia. Con ms frecuencia que de
cualquier otra especie, se mencionan aislamientos de Sa/-
mone//a tanto de aves como de productos avcolas. Esto tal
vez no slo refleje la gran prevalencia de las infecciones en
las aves, sino tambin la gran cantidad de pollos y pavos
criados de manera comercial y la aplicacin de progra-
mas activos a nivel mundial para identificar a las parvadas
afectadas.
El gnero Salmone//a (de la familia Enterobacteria-
ceae), nombrada as por el eminente mdico veterinario y
bacterilogo Daniel E. Salmon del United States Depart-
ment o/ Agricu/ture (USDA) se conforma por ms de 2300
variantes serolgicamente distinguibles. Por lo general, es-
tos serotipos, se nombran de acuerdo al lugar de aislamiento.
Aunque los avances taxonmicos recientes indican que
todas las salmonelas pueden agruparse en slo cinco subg-
neros (1), a menudo es importante epidemiolgicamente la
distincin entre serotipos. Por consiguiente, es comn
que las salmonelas aisladas se describan todava en trmi-
nos de su tradicional nomenclatura por serotipo.
Las infecciones de las aves con salmonelas pueden
agruparse en tres categoras, cada una de las cuales consti-
tuye una seccin aparte en este captulo. La primera seccin
discute las infecciones con dos serotipos no mviles:
S. pu//orum y S. ga/linarum, los cuales son por lo general
especficos de husped para las especiesaviares. La puloro-
sis, originada por S. pu/lorum, es una enfermedad aguda
septicmica de pollos y pavipollos. La tifoidea aviar causa-
da por S. ga/linarum, es una enfermedad septicmica aguda
o crnica que afecta con mayor frecuencia aves adultas.
Sin embargo, estasdos enfermedadeshan causadocon anterio-
ridad graves prdidas econmicas a los productores avcolas,
79
y han hecho que se pongan en prctica extensos programas
de pruebas y de erradicacin.
La segunda seccin de este captulo aborda las infec-
ciones de un grupo de serotipos mviles de Sa/mone//a,
referido de manera colectiva como salmonelas paratifoideas
que es el principal causante de enfermedades alimenti-
cias en humanos. Aunque son muy comunes, las infecciones
paratifoideas de las aves por lo general causan enferme-
dades sistmicas agudas, excepto en aves jvenes muy
susceptibles sometidas a condiciones de estrs. Con mayor
frecuencia, las infecciones en pollos y pavos por Sa/mone//a
paratifoidea, se caracterizan por la colonizacin asintom-
tica del aparato intestinal, algunas veces con persistencia
hasta el sacrificio, lo cual permite la contaminacin de los
cadveres. Algunos serotipos, en especial S. enteritidis,
puede depositarse en el contenido de huevos limpios e
intactos; por lo que el manejo inapropiado de los alimentos
antes del consumo, puede permitir la multiplicacin de
Sa/mone//a a concentraciones capacesde originar enferme-
dades gastrointestinales graves en los consumidores huma-
nos. No obstante las mejoras relacionadas con la sanidad
microbiana de los alimentos ha permitido el inicio de nume-
rosos esfuerzos para hacer pruebas para detectar las salmo-
nelas paratifoideas en las parvadas y en los productos
avcolas.
La tercera seccin de este captulo discute las infec-
ciones de los diferentes serotipos mviles del subgnero
S. arizonae, que con anterioridad se llamaba Arizona hins-
hawii. Este grupo de microorganismos, aunque bioqumica-
mente distintos, causan una enfermedad que no se distingue
en sus aspectosclnicos de otra..,infecciones por Sa/mone//a.
La arizonosis es de particular importancia econmica en
pavos.
En los ltimos aftos, la gravedad de los problemas en
aves por Sa/mone//a se ha expandido de manera conside-
rable; en el pasado, la principal motivacin era controlar las
infecciones por Sa/mone//a en las aves, con el fin de reducir
las prdidas por enfermedad. En la 'actualidad, la salud
pblica, las presiones polticas y demandas por parte de!
consumidor han originado de manera creciente la prevencin
80 . Enfermedades de las aves
paraevitar la transmisinpor los alimentosa los humanos,
como una prioridad urgentepara los productoresavcolas.
En EVA la pulorosisy la tifoidea aviar han sido atacadas
de maneraefectiva, utilizando una tcnica de pruebasy
erradicacin.Sin embargo, las salmonelasparatifoideas
no sonhuspedes especficosy seencuentranen casitodos
los animalesdomsticos,silvestresy humanos.Adems,el
segundoobjetivo de la industria avcolamodernaha crea-
do nuevasy ms complejasoportunidadespara la disemi-
nacinde Sa/mone//a.En las parvadas,con tantasfuentes
potencialesde introduccinde salmonelasparatifoideasse
REFERENCIAS
l. Krieg, N.R. and J.G. nolt, 1984. Bergey's Manual of Sys-
tematic Bacteriology, vol. l. Williams and Wilkins, BaItimore, MD.
INTRODUCCiN
Debido a las muchas similitudes entre la pulorosis y la
tifoidea aviar en trminos de historia, signos clnicos, epi-
zootiologa, lesiones, y control y procedimientos de erradi-
cacin, se describen juntas estas dos enfermedades; las
diferencias entre stas y sus microorganismos causantes se
seflalan donde sea apropiado.
La pulorosis (P) es causada por la bacteria Salmonella
pullorum y la tifoidea aviar (TA) por la bacteria S. gallina-
rum; son enfermedades septicmicas que afectan principal-
mente a los pollos y pavos, pero son susceptibles otras aves
tales como codorniz, faisn, pato, pavo real y gallina de
Guinea. Tanto la pulorosis como la tifoidea aviar, se pueden
transmitir a travs del huevo por infeccin transovrica.
S. pullorum y S. gallinarum son huspedes que se adaptan
con facilidad y originan signos clnicos significativos, mor-
bilidad, o mortalidad en los huspedesdistintos a los pollos
y pavos. En algunas zonas del mundo, incluso en partes de
Europa, S. pullorum y S. gallinarum se consideran como la
misma especie.
Antes de 1929, el trmino que se utiliz para designar
a la pulorosis fue diarrea blanca bacilar pero el trmino
pulorosis ha ganado aceptacin universal. Se ha comunica-
do de brotes de TA en la avicultura comercial en EVA desde
1980 (5,75). En muchas reas del mundo P fue alguna vez
enzotica y su incidencia en EVA es tan poco frecuente que
se lleg a pensar que se haba erradicado esta enfermedad
de la poblacin de la industria avcola comercial; sin embargo,
el impacto de la pulorosis se sinti de manera reciente,
cuando se present una serie de brotes en una operacin
completa de aves de engorda que afect cinco estados(Dela-
ware, Maryland, Carolina del Norte, Alabama y Florida) (59,
(Captulo3)
debe ampliar de manera correspondiente la estrategia para
el control de estos microorganismos y aplicarse a los sero-
tipos adaptadosa las aves. Tal vez seanecesaria la aplicacin
combinada de programas de control, que incluyan progra-
mas de pruebas, la produccin de alimentos libres de Sa/-
mane/la, la eliminacin de vectores biolgicos (plagas), la
limpieza y desinfeccin efectivas de las casetas y el trata-
miento profilctico de las aves para reducir su susceptibili-
dad a la infeccin, con el propsito de obtener progresos
tangibles en la reduccin de la incidencia de infecciones por
salmonelas en las aves y en sus productos.
H L. Shivaprasad
84), entre 1990 y 1991, que afect a 19 parvadas reproduc-
toras ya ms de 261 granjas de cra en esos cinco estados.
La eliminacin de la pulorosis y la tifoidea aviar de las
parvadas comerciales en EUA se debe en gran parte al
programadel National Poultry ImprovementPlan (NPW), para
el control contra estas enfermedades que fue instituido por
una organizacin voluntaria (7). Aunque la pulorosis es poco
frecuente en los pollos comerciales, todava se presenta en
parvadas de traspatio (8, 36, 110, 88). En los ltimos 20
aos, la principal prdida econmica por pulorosis ha sido
por el costo en pruebas de las parvadas de reproduccin de
pollos y pavos, para asegurar que los animales seencuentran
libres de la infeccin.
Las infecciones ocasionales de pulorosis en humanos
se han originado por exposicin masiva despus de la
ingestin de alimentos contaminados o exposiciones expe-
rimentales (68, 71). Los signos clnicos se caracterizan por
un inicio repentino de enteritis aguda, seguida por una
recuperacin rpida sin tratamiento. S. gallinarum se as-
la con muy poca frecuencia de humanos y es de poca
importancia para la salud pblica (6,78).
HISTORIA
Aqu slo se proporcionanlas caractersticasms impor-
tantesde estasdos enfermedades; paramayor informacin
acercade la historia de ambos padecimientosse puede
encontraren edicionesanterioresde estelibro, como tam-
bin en la revisinhistricade Bullis (27).
En 1899,Rettgerdescribial agenteetiolgico de la
pulorosis y la enfermedadse llam septicemiafatal de

los pollos jvenes (79), ms tarde, la enfennedad se design
diarrea blanca bacilar para distinguirla de otras enfenneda-
des de pollitos (80). En aquel entonces se saba que la
pulorosis se encontraba diseminada ampliamente en EUA y
en muchos otros pases de todo el mundo. La mortalidad
relacionada con esta enfennedad en pollos variaba hasta
100% (81), lo cual amenaz seriamente a la industria av-
cola. Entre 1900 y 1910, se prob que la pulorosis es una
infeccin transmitida por huevo; en 1913, se describi la
aplicacin prctica de la prueba macroscpica de aglutina-
cin en tubo para detectar a los portadores del microorga-
nismo (60). La Conference ofResearch Workers in Animal
Diseases of North America fonnul los mtodos estndar
de diagnstico de la pulorosis en aves de traspatio, que des-
pus adopt la USA Livestock Association, actualmente
United States Animal Health Association (USAHA) en
1932 (3, 4). En 1931, se desarroll una prueba modificada
de sangre completa en la cual se tifle el antgeno (86) y en
la actualidad se utiliza bastante por su sencillez.
La NPIP es administrada por agencias de estado que
cooperan con la USDA, y se estableci en 1935, diseflado
en parte para controlar la pulorosis en pollos. En pavos, se
reconoci por primera vez la pulorosis en 1928, y en 1940,
la enfennedad se disemin entre pavos y fue la causante de
graves prdidas econmicas (72). En 1943, se organiz una
estrategia denominada National Turkey Improvement Plan,
similar al NPIP; durante varios aflos, una serie de modifica-
ciones a estos planes, han ayudado a la erradicacin de la
pulorosis en las aves comerciales.
La tifoidea aviar es una enfennedad muy relacionada
con la pulorosis y es causada por S. gallinarum, reconoci-
da por primera vez en 1888, es decir, incluso antes que
la pulorosis (62). De manera inicial al agente causal se le
denomin Bacillus gallinarum y ms tarde cambi a
B. sanguinarium (62). El nombre de tifoidea aviar se aplic
en 1902 y pronto se utiliz en otras partes del mundo, tales
como Alemaniay Holanda.En 1954,se incluy el control
de la tifoidea aviar en la NPIP, lo que origin que se
considerara la tifoidea aviar en la misma categora que la
pulorosis y es una de las principales razones para la cercana
erradicacin de la tifoidea aviar en aves comerciales, y de
su baja incidencia en toda la avicultura, como se infonna
aflo con aflo.
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
La pulorosis y la tifoidea aviar tienen distribucin mundial,
aunque la primera es poco frecuente en la avicultura comercial
de EVA, y tal vez en otras partes del mundo. Sin embargo,
todavia se presenta en aves de corral; recientemente se ha
documentado un brote en pollos comerciales (59, 84).
Hay una baja incidencia de tifoidea aviar en paisestales
como Canad, EVA y varios paises europeos; por otra parte,
se ha informado de aumentos notables en Mxico, Amrica
Central y Sudamrica, y frica en la incidencia de la tifoidea
aviar en avicultura (14,23,24,66,90). En fechas recientes,
en Dinamarca y Alemania, se han presentado brotes de
tifoidea en aves comerciales (32).
Infecciones
por salmonella. 81
ETIOLOGA
Clasificacin
S. pullorum y S. gallinarum son miembros de la familia
Enterobacteriaceae y estn muy bien adaptados al husped.
Se encuentran entre los pocos miembros del gnero que son
no mviles y de acuerdo al esquema Kauffman White
pertenecen al serogrupo D. El Bergeys Manual utiliz en
alguna ocasin la designacin Salmonella gallinarum tanto
para S. pullorum como para S. gallinarum, lo que ocasion
confusin; sin embargo, ahora se listan como S. gallinarum-
pullorum.
Se ha mencionado que las salmonelas no mviles tales
como S. pullorum y S. gallinarum son monofilticas y
que un ancestro comn ms reciente no era mvil (65);
desde que se present la divergencia de este ancestro, la
lnea de pulorosis evolucion con ms rapidez que la lnea
gallinarum; esto se demostr mediante electroforesis
enzimtica multilocus y por estimacin de la diversidad
genotipica cromosmica para S. gallinarum y S. pullorum
(65). Tambin seha demostradoS. enteritidis por electroforesis
enzimtica como un serotipo polifiltico y que se encuentra
muy relacionado con S. pullorum y S. gallinarum (99).
Moologa y tincin
Los microorganismossongramnegativos,no esporgenos,
no mviles y anaerobiosfacultativos.Son bastonesdelga-
dos, de 1.0 a 2.5 ~m de largo y 0.3 a 1.5 ~m de ancho;de
manerageneralsepresentanaislados,pero en ocasionesse
puedenencontrardoso msunidos.
Requerimientos de crecimiento
S. pullorum y S. gallinarum son aerobios o anaerobios
facultativos, y crecen mejor a 37 C; se desarrollan con
rapidez en agar o caldo de carne u otros medios nutritivos.
Estos microorganismos crecen en medios de enriquecimiento
selectivos tales como agares de selenita-F y tetrationato,
y en medios diferenciales como MacConkey, sulfito de
bismuto y verde brillante. Se ha demostrado que en ocasio-
nes no crece en ciertos medios selectivos como agar verde
brillante o agar salmonela-shigela, peiO se desarrolla de ma-
nera satisfactoria en agares de sulfito de bismuto y MacCon-
key (29). S. pullorum parece crecer con mayor lentitud que
S. gallinarum y esto se atribuye a su incapacidad para
asimilar de manera oxidativa una variedad de aminocidos
(100).
Morfologa de las colonias
Entre S. pullorum y S. gallinarum hay pocas diferencias en
la morfologia de sus colonias, ya que en extracto de car-
ne o infusin de agar (pH 7.0 a 7.2) las colonias se ven
pequeas, discretas, lisas, de color azul grisceo o blanco
grisceo, brillantes, homogneas y enteras. S. pu//orum
crece de manera excesiva y es muy traslcida en agar de
infusin de higado, las colonias que se recuperan por
lo general permanecen pequeas (1 mm o menos), pero
aqullas aisladas pueden tener un dimetro de 3 a 4 mm o
 ms. Las marcas en la superficie hacen que parezca que las
colonias aumentan de tamao y edad, pero como regla
las colonias jvenes en una placa muy sembrada cambian
poco con la edad; no obstante, a veces, se encuentran cepas
con anormalidades morfolgicas. La inoculacin en gela-
tina inclinada produce crecimientos blanco grisceos
con forma filiforme en el lugar de siembra, sin que haya
licuefaccin. El crecimiento en caldo es turbio con un
sedimento tloculento.
Resistencia a los agentes quimicos y fisicos
En general, la resistencia de estos microorganismos es ms
o menos la misma que la de los miembros de los grupos
paratifoideos (vanse 76, 97), ya que en un ambiente favo-
rable pueden sobrevivir varios aos, aunque son menos
resistentes que las salmonelas paratifoideas al calor, agentes
qumicos, y factores ambientales adversos; por ejemplo,
S. gallinarum muere en 10 minutos a 60 C, a los pocos
minutos por exposicin al sol, en tres minutos por fenol a
1:1000, 1:20 000 dicloruro de mercurio, o permanganato de
potasio a 1%, y en un minuto a 2% de formalina (vanse
76). Los cultivos en agar pierden sus caractersticas patge-
nas con rapidez. Orr y Moore (73) encontraron que S. galli-
narum retiene su viabilidad durante 43 das sujetos a
congelacin y deshielo diario. En el hgado, los microorga-
nismos sobreviven ms de 148 dfas a -20 C, incluso
cuando se descongelan dos veces. S. gallinarum puede
sobrevivir en las heces de pollos infectados hasta por
10.9 das cuando se mantienen en una caseta cerrada y
dos das menos en las abiertas (93).
Propiedades bioqumicas
En cuanto a sus propiedades bioqumicas, existen ms simi-
litudes que diferencias entre S. pu//orum y S. ga//inarum
(21, 107, 30), ya que ambos microorganismos pueden fer-
mentar arabinosa, dextrosa, galactosa, manitol, manosa,
rronnosa y xilosa para producir cido, con o sin produccin
de gas; las sustancias no fermentadas incluyen lactosa,
sacarosa y salicina. Una diferencia bioqumica importante
entre estos dos microorganismos es que S. ga//inarum fer-
menta dulcitol, mientras que S. pu//orum no; adems,S.pu-
//orum slo fermenta maJtosa de manera ocasional. Sin
embargo, la principal diferencia entre los dos microorganis-
mos, es que los cultivos de S. pu//orum descarboxilan de
manera rpida la omitina, mientras que no es as en los
cultivos de S. ga//inarum. Por otra parte, S. ga//inarum
utiliza citrato, sorbitol D( -), fucosa L( -), tartrato D( -), y
gelatina de hidrocloruro de cistena (30). Algunas de es-
tas diferencias resultan tiles para diferenciar entre los
dos microorganismos; sin embargo, se puede observar
de manera ocasional alguna variacin en el comportamien-
to en ciertas cepas, en especial respecto a la produccin
de gas.
La ribotipificacin mediante el uso de la enzima EcoRl
tambin se considera un instrumento til para diferenciar
entre S. pu//orum y S. ga//inarum (31).
Estructura antignica y toxinas
Tanto S.pullorum como S. gallinarum presentanlos antgenos
O 1, 9, 12. En S. pullorum, hay variaciones en el antgeno
12 pero no hay evidencia para tal hecho en S. gallinarum.
La primera evidencia de variacin antignica en S. pullo-
rum se encontr cuando result negativa una progenie
infectada en una prueba estndar de aglutinacin, es decir,
los sueros de los pollos infectados aglutinaron el antgeno
de las cepashomlogas, pero no los antgenos estndar. Esta
variacin antignica, caracteristica de S. pullorum, se estu-
di de manera extensa (34,35, 117, 121) Y se demostr que
la composicin antignica de S. pullorum era 9, 121, 122,
123;la variacin incluye alos antgenos 122y 123.Las cepas
estndar contienen gran cantidad de 123y muy poca de 122,
pero en aquellas cepas variantes est invertido el contenido
de los dos antgenos.Se reconoci que las cepas estndar de
S.pullorum contienen poca cantidad de clulas con antgeno
122, y esto se consider como una forma normal del mi-
croorganismo. Ms tarde, se demostr que por lo general
los aislamientos iniciales de carripo eran inestables a menos
que se tratara de una forma variante. Fueron necesarios
extensos estudios de colonias individuales, algunas veces
despus de transferencias sucesivas, para determinar de
manera exacta la forma antignica de un cultivo. Casi todos
los aislamientos tienden a estabilizarse durante el paso en
medios artificiales y, por lo general, los cultivos estndar
contienen un pequeo porcentaje de colonias 122 predomi-
nante, incluso despus de cultivos artificiales prolongados;
adems, las formas variantes de los cultivos a menudo son
puros o casi puros para los factores 122 y 123, y en el caso
de las colonias de cepas intermedias por lo comn resultan
mezclas de las colonias 122y 123predominantes, o en pocas
ocasiones son uniformes y contienen cantidades aprecia-
bles de ambos factores en las colonias individuales. Las
cepastambin puedenvariar en el contenido del antgeno O-l.
Los informes iniciales indicaron que fue del tipo
variante hasta un tercio de los aislamientos de S. pullorum
en algunas reas de EVA; en 1950, slo 13% de los aisla-
mientos totales fueron de este tipo (115), se cree que hubo
una reduccin como resultado del amplio uso de antgenos
polivalentes en las pruebas.
Se han descrito pruebas para diferenciar los tipos va-
riantes, intermedios y estndardeS pullorum (113, 114); para
estosepuedeutilizar un fago, al igual que para investigaciones
epidemiolgicas y estudios genticos (108, 109,30).
S. pullorum y S. gallinarum, al ser bacterias gramne-
gativas tal vez elaboran endotoxinas, desafortunadamente,
esto no se ha estudiado de manera extensa. S. pullorum
contiene una toxina termoestable a la cual son susceptibles
los roedores, pero no los pollos. De manera similar, existen
informes de que S. gallinarum contiene una toxina que
result letal para el conejo (96). Se ha demostrado
que las endotoxinas de S. gallinarum causan enfermedad
clinica en pollos a las pocas horas despus de haberse
inyectado por via intravenosa (95); casi todos los signos
clinicos disminuyen en 24 a 48 horas. El almacenamiento
de S. gallinarum a -75 0-20 C no tiene ningn efecto en
la patogenicidad (95).
Como casi todos los microorganismos
patgenos,
S. gallinarum y tal vezS. pullorum pueden perder virulencia

con rapidez en los medios artificiales; por tanto, los cultivos se
deberan pasar de manera seriada en su husped natural, el
pollo, antes de probar la patogenicidad de los microorganis-
mos; dicha patogenicidad se conserva mejor en congelacin
o liofilizado. Esto puede explicar por qu distintos investi-
gadores han encontrado gran variacin en la virulencia entre
los cultivos de S. gallinarum.
Tambin se ha demostrado que el origen de la adheren-
cia y entrada de manera eficaz de varias salmonelas a las
clulas epiteliales cultivadas son genes particulares (1), ya
que cuando se introdujo una versin mutada de uno de estos
genesen las diferentes cepasde Salmonella, algunas de ellas
(incluso S. gallinarum) no pudieron adherirse e invadir bien
a las clulas cultivadas. Por otra parte, en pollos se present
evidencia de que un plsmido de 85 kb participa en la
virulencia de S. pullorum y S. gallinarum (13,12,30).
PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales
Los pollos son los huspedes naturales tanto para S. pullo-
rum como para S. gallinarum; sin embargo, se ha descrito
el desarrollo de brotes naturales de pulorosis y tifoidea aviar
en pavos, gallinas de Guinea, codornices, faisanes, gorrio-
nes y pericos (vanse 76, 97). Adems, se ha observado el
desarrollo natural de pulorosis en canarios y pinzones rea-
les, y la tifoidea aviar se ha visto en palomas anilladas,
avestrucesy pavoreales. La susceptibilidad de patos, gansos
y pichones a S. gallinarum ha sido variable, pero parecen
resistentes a este patgeno.
Se han descrito diferencias significativas en la suscep-
tibilidad a la pulorosis entre las razas de pollos (87). Las
razas ms ligeras, en particular Leghorn, parecen ser ms
resistentes que las pesadas,por lo cual se han desarrollado
lneas de Rhode Island roja, New Hampshire, y cruzas entre
las dos, resistentes y susceptibles a la pulorosis, con baseen
la seleccin por temperatura corporal baja o alta durante los
primeros seis das de vida (58); tambin se han demostrado
las diferencias en la resistencia aS. pullorum y S. gallinarum
en cruzas de pollos (28). Parece que permanece como
reactor un mayor porcentaje de hembras que de machos, tal
vez debido a la naturaleza de secuestro de la infeccin local
de los folculos ovricos.
Edad de los huspedes comnmente infectados
La mortalidad de la pulorosis se confina por lo general a
las primeras 2 a 3 semanas de edad. Se ha informado de
inf~cciones agudas en pollos de mayor edad, en particular
entre lineas productoras de huevo rojo; del mismo modo, se
ha demostrado mortalidad por pulorosis en pavos jvenes y
maduros. Cierto porcentaje de pollos y pavos que sobrevi-
ven a la infeccin inicial llegan a ser portadores con o sin
desarrollo de lesiones.
Aunque a la tifoidea aviar se le refiere a menudo como
una enfermedad de aves adultas, existen muchos informes
de mortalidad elevada en pollos jvenes (16,17,64,67);
esta enfermedad puede originar una mortalidad de hasta
26% en pollos durante el primer mes de vida. Como en
la pulorosis, las prdidas por tifoidea aviar empiezan al
Infeccionespor salmone/la . 83
momento de la incubacin; sin embargo, esta ltima tam-
bin contina durante la postura. Existen informes de que
ciertas cepas de S. gallinarum ocasionan lesiones en pollos
indistinguibles de aquellas relacionadas con la pulorosis
(98).
Huspedes nusuales
Seha descrito el desarrollo natural o la infeccin experimen-
tal de pulorosis en mamferos como chimpancs, conejos,
cobayos, chinchillas, cerdos, gatitos, zorros, perros, minks,
bovinos y ratas silvestres. Se pudo cultivar S. gallinarum
hasta por 121 das, a partir de heces de ratas infectadas de
manera experimental (9). De manera ocasional se informa
de la presentacin de salmonelosis en humanos originada
por S. pullorum (6, 68, 71). De acuerdo con los Centersfor
Disease Control and Prevention (6), entre 1982 y 1992 hubo
18 aislamientos de S. pullorum y 8 de S. gallinarum de un
total de 458 081 aislamientos de Salmonella provenientes
de humanos. En stos, la reproduccin experimental de
salmonelosis utilizando cuatro cepas de S. pullorum con
grandes cantidades (miles de millones) de bacterias slo ori-
gin enfermedad pasajera con recuperacin repentina (71).
Transmisin
Como muchasotrasenfermedades bacterianas,la pulorosis
y la tifoidea aviar puede transmitirse de varios modos. El
ave infectada (reactor y portador) es un medio importante
de perpetuacin y diseminacin del microorganismo. Al
inicio de las investigaciones, se reconoci la participacin
primaria de los huevos incubados infectados en la transmi-
sin de estas dos enfermedades. Es a travs de este medio
que las aves no slo pueden infectar a su propia generacin,
sino a las generaciones siguientes. La contaminacin del
huevo puede resultar despus de la ovulacin (16, 17), pero
tambin es probable la localizacin de S. pu//orum o S. ga-
//inarum en los ovocitos despus de la ovulacin, constitu-
yendoasel principal modo de transmisin.
Se ha mencionado la transmisin por penetracin del
cascarn y la contaminacin del alimento por S. pul/orum,
pero parecen ser de menor importancia (118). El nmero de
huevos infectados por S.pu//orum oS. ga//inarum puede ser
de hasta 33% de la postura total de una gallina infectada.
La transmisin por contacto de pollos o pollonas infectados
puede ser una va importante de diseminacin de S. pu//o-
rum y S. ga//inarum, lo cual puede suceder en la incubadora
y se previene de manera parcial mediante la fumigacin con
formaldehdo (56). Se ha comunicado que la mortalidad es
de hasta 60.9% en la parvada expuesta por S. ga//inarum
(44). Dentro de una parvada, la transmisin tambin se
puede desarrollar como resultado del canibalismo de aves
infectadas, huevos, y por heridas en la piel, al igual que las
heces de las aves infectadas tambin son una fuente de
bacterias para la infeccin de aves. El alimento, el agua y la
cama contaminados, pueden ser asimismo fuentes tanto de
S.pu//orum como de S. ga//inarum; adems los trabajadores
que manejan el alimento, compradores de pollos y visitan-
tes que se mueven entre casetay caseta,y de granja y granja,
puedenportar la infeccin a menos que se tomen precauciones
para desinfectar zapatos, manos y ropa. De manera similar,
 84 . Enfermedades de las aves
tal vez suceda lo mismo con camiones, transportes, y sacos
de alimentos; avessilvestres,mamiferos, y moscaspueden ser
diseminadores mecnicos de los microorganismos.
La transmisin por huevos puede estar intluenciada
por las concentraciones de aglutininas en layema(112). Las
aglutininas en contra de S. pullorum pueden ser muy im-
portantes en la prevencin de la mortalidad embrionaria
en huevos infectados, permitiendo as la transmisin a los
huevos.
Signos clnicos
A la pulorosis se le considera principalmente como una
enfermedad de pollitos y pavipollos, mientras que la tifoidea
aviar se encuentra con mayor frecuencia en pollos y pavos
en crecimiento y adultos. Los signos observados en pollos
y pavipollos jvenes por ambas enfermedades, son muy
similares como resultado de la transmisin transovrica de
estas enfermedades. Los casos ocasionales de pulorosis
pueden ser subclnicos, incluso cuando la enfermedad pue-
de originarse por transmisin de los huevos.
Pollitos y pavipollos
Si nacen las aves de huevos infectados se les puede observar
moribundas y muertas en la incubadora o al poco tiempo
despus de la incubacin. Las aves pueden presentar som-
nolencia, debilidad, prdida del apetito, crecimiento de-
ficiente, y adherencia de material blanquecino con
apariencia de gis en la cloaca; la muerte se puede presentar
muy pronto. En algunos casos, no se observa evidencia de
pulorosis hasta los 5 a 10 das despus de la eclosin, pero
la enfermedad aumenta durante los siguientes 7 a 10 das.
Por lo general, se alcanza el mximo de mortalidad durante
la segunda y tercera semana de vida. En estas situacio-
nes, las aves presentan lasitud y propensin a hacinarse
debajo de los calentadores, con las alas cadas y con el
cuerpo distorsionado.
Se puede observar respiracin forzada o jadeo como
resultado de las extensas lesiones pulmonares. Los so-
brevivientes pueden retrasarse en el crecimiento y se obser-
van poco desarrollados y mal emplumados; estas aves no
maduran como aves vigorosas o bien desarrolladas para la
postura o la cra, y las parvadas que han sobrevivido a un
brote grave por lo general tienen altos porcentajes de adultos
portadores.
En pollos, se ha descrito ceguera al igual que hincha-
zn de las articulaciones tibiotarsianas, humerorradiales y
ulnares, por infeccin de S. pu//orum (18, 37, 38, 59, 84).
En ciertos casos, se informa de una incidencia relativamente
alta de infeccin localizada en la articulacin del tarso, lo
cual origina cojera e hinchazn evidentes en pollos. En los
brotes recientes de pulorosis en la parte Este de EVA, es
frecuente observar sinovitis o hinchazn en la articulacin
de tarso (84); tambin se ha informado de lesiones similares
en pavipollos, lo que sugiere que algunas cepas de S. pu//o-
rum pueden tener predileccin por estos sitios.
Aves en crecimientoy adultas
Las avesinfectadastal vez presenteno no signosy pueden
no ser detectadaspor su aparienciafisica, en especialen el
casode la pulorosis. En pollos, los brotesagudospueden
(Captulo3)
iniciarse con una repentina disminucin en el consumo de
alimento; las aves presentan diarrea, las plumas erizadas y
las crestasplidas y encogidas. Otros signos, tales como una
disminucin en la produccin de huevo, decremento de la
fertilidad y la incubabilidad, puedenobservarsealgunasveces
tanto en la pulorosis como en la tifoidea aviar, dependiendo
de la gravedad de la infeccin. Puede haber un aumento en
la temperatura corporal de 1 a 3 gradosa los 2 a 3 dasdespus
de la exposicin. La muerte se presentaa los cuatro das de la
exposicin, pero por lo general despus de 5 a ] O das. Se
han observado casos inusual es de pulorosis en parvadas
jvenes y adultas (36); los signos sobresalientes son anore-
xia, diarrea, depresin y deshidratacin.
En pavos, los signospor pulorosis y tifoidea aviar pueden
consistir en sed creciente, inapetencia, desgano, tendencia
a separarse de las aves sanas, y diarrea verde a verdosa
amarillenta; pero se pueden desarrollar prdidas sin signos
clnicos aparentes. Al inicio, la temperatura corporal au-
menta varios grados. Los primeros brotes por lo general
ocasionan mayor mortalidad seguida de recurrencia inter-
mitente y prdidas menos graves (55).
Morbilidad y mortalidad
Tanto la morbilidad como la mortalidad son muy variables
en pollos y se ven afectados por la edad, susceptibilidad a
la cepa, nutricin, manejo de la parvada y caractersticas
de la exposicin. La mortalidad por pulorosis puede va-
rar de Oa 100%; por lo general la mayor prdida se presenta
durante la segunda semana despus de la incubacin, con
rpida disminucin entre la tercera y cuarta semanade edad.
En pollos se ha comunicado que la mortalidad por tifoidea
aviar vara de lOa 93% (52).
Con frecuencia, la morbilidad es mucho mayor que la
mortalidad, aunque se recuperan de manera espontnea
algunas de las aves afectadas. Las aves incubadas de una
parvada infectada y criadas en las mismas circunstancias,
muestran menor mortalidad que las sometidas al estrs por
transporte. En pavos, las prdidas pueden ser tan graves
como en pollos.
Lesiones macroscpicas
Pollitos
En los casosperagudos,las aves que muerende manera
repentinadurante las primeras etapasde cra tal vez no
muestrenlesionesmacroscpicas.En los casos agudos,
Figura 3-1. Lesiones macroscpicas relacionadas con in-
fecciones por Salmonella pullorum (A a F) y Salmonella
arizonae (G) en pollos. A. Hgado agrandado que presenta
congestin y pequeos focos necrticos (Glass). B. Corazn
de un pollito con ndulos blancos que representan miocardi-
tis; tales ndulos se pueden confundir con tumores causados
por la enfermedad de Marek (Chin). C. Lesiones nodulares
en el corazn; ntese el engrosamiento amarillento del peri-
cardio (reflejado). D. Articulacin del tarso hinchado que
contiene lquido amarillo viscoso (Peckham). E. Lesiones
ovricas y salpingitis. F. Pulmones con neumona pirogranu-
lomatosa por pulorosis en un pollo (Peckham). G. Pavipollo
con exudado en la cmara anterior del ojo por arizonosis.
 Enfermedades de las aves
se observa agrandamiento del higado, bazo y riones, y
algunas veces el higado tiene focos blancos (figura 3-IA).
El saco vitelino y su contenido pueden no revelar alteracio-
nes, pero en casos prolongados, puede haber interferencia
con la absorcin de la yema; en stos, el contenido del saco
vitelino puede ser cremoso o de consistencia caseosa. En
ocasiones, las aves que presentan signos respiratorios tienen
ndulos blancos en los pulmones (figura 3-IF), que a veces
se asemejan a los tumores observados en el msculo cardia-
co o pncreas por la enfermedad de Marek (figura 3-18).
Algunas veces, los ndulos en el corazn pueden llegar a
ser grandes y deformantes (figura 3-IC), lo que a su vez
puede favorecer congestin pasiva crnica al higado y
ascitis. El pericardio puede encontrarse engrosado y conte-
ner exudado amarillo o fibrinoso. Ndulos similares se
pueden presentar en el msculo de la molleja y en ocasiones
en la pared de los ciegos y el intestino grueso; los cie-
gos pueden contener cmulos de material caseoso.Algunas
aves pueden mostrar articulaciones hinchadas que contie-
nen liquido amarillo viscoso (19) (figura 3-1D); stas fue-
ron una de las lesiones macroscpicas comunicadas con
mayor frecuencia en un brote de pulorosis en aves de
engorda comerciales (84). Entre las articulaciones, la del
tarso es la ms afectada con frecuencia, pero otras articula-
ciones tales como la del ala y el cojinete plantar pueden
llegar a hincharse. Otros cambios que se pueden observar
son exudado en el peritoneo, engrosamiento de la pared del
intestino y exudado en la cmara anterior del ojo.
Cuando se inocul S. pullorum en codornices de cola
blanca se observ agrandamiento del bazo, focos necrticos
grisceos con hemorragias petequiales en los pulmones, e
hgado pldo o descolorido (26).
PoI/os adultos
En algunas aves, las lesiones pueden ser mnimas, incluso
en animales que son reactivos serolgicos, y en ciertas
ocasiones, se aprecia una lesin mnima, como peque-
ftos ndulos o regresin de flculos ovricos. No obstante,
las lesionesencontradascon mayor frecuencia en las gallinas
portadoras crnicas, son ovarios qusticos descoloridos en-
tre algunos ovocitos en apariencia normales (figura 3-1 E).
Los ovocitos afectados pueden contener material oleoso o
caseoso dentro de cpsulas gruesas y encontrarse muy uni-
dos al ovario; aunque a menudo estn pedunculados y se
desprenden de la masa ovrica, en cuyo caso, pueden llegar
a estar dentro de la envoltura interna de la cavidad abdomi-
nal. La disfuncin ovrica y del oviducto pueden favorecer
la ovulacin abdominal o la impactacin de los oviductos,
lo cual a su vez tal vez ocasionen peritonitis excesiva y
adhesiones de las vsceras abdominales y con frecuencia el
oviducto contiene exudado caseoso en la luz. Es posible
observar peritonitis fibrinosa y perihepatitis con o sin afec-
cin del aparato reproductor. Tambin se puede desarrollar
ascitis, en especial en pavos. Algunas veces resulta dificil
cultivar Sa/monel/a a partir de esas lesiones avanzadas.
Con frecuencia, se observa pericarditis tanto en hem-
bras como en machos; los cambios en el pericardio, epicardio
y lquido pericrdico parecen depender de la duracin de la
enfermedad, y en algunos casos,el pericardio es ligeramente
traslcido y el lquido aumenta en cantidad y se vuelve
turbio. En las etapas ms avanzadas, se engrosa el saco
(Captulo3)
pericrdico y se torna opaco, y el lquido pericrdico es mayor
en cantidad, con mucho material exudativo. Esto puede ser
seguido por un engrosamiento permanente del pericardio y
epicardio, y obliteracin parcial de la cavidad pericrdica
por adhesiones. En ocasiones, se pueden encontrar peque-
os quistes con material caseosoambarino embebidos en la
grasa de la cavidad abdominal unidos a la molleja y el
intestino; es comn que tambin el pncreasse vea afectado.
En los machos, los testiculos pueden tener focos o
ndulos blancs (43), y en ocasiones se aprecian granulo-
mas caseososen los pulmones y sacos areos (36).
Pavos
En pavoslas lesionessonsimilaresa las observadasen los
pollos (54). Las lesionescaractersticas
de la tifoidea aviar
en pavipollos son hgadoagrandadocolor caobao rayado
de color pardo,bazoagrandado,reasnecrticasde color
verde en el corazny pulmones.Adems, aunqueno es
comn en pollos, en pavos se observaamplia ulceracin
desdeel duodenohastalos ciegos,y en portadoresadultos,
la infeccin tiende a afectarlos rganosreproductoresde
manerasimilar a la observadaen pollos.
Patos y gallinas de Guinea
Las lesiones por tifoidea aviar en patitos y patos adultos son
similares a las observadas en pollos. En las gallinas de
Guinea las lesiones de tifoidea aviar se observan en el
aparato respiratorio y se caracterizan por pulmones conges-
tionados, aumentode moco en la hendidura nasal y en
trquea.
Histopatologa
Existe una cantidad muy limitada de informacin acerca de
la..,lesiones microscpicas para pulorosis y tifoidea aviar.
Casi todas las lesiones descritas para la pulorosis provienen
de casos de campo, las que podran complicarse con otros
agentes bacterianos y virales (33, 104); sin embargo, las
lesiones se pueden resumir como sigue: en los casos pera-
gudos slo se puede distinguir congestin vascular grave en
varios rganos, en especial hgado, bazo y riones; en casos
agudos a subagudos hay necrosis multifocal de los hepato-
citos (figura 3-2) con acumulacin de fibrina e infiltracin
de hett:rfilos en el hgado, tambin es posible observar
infiltracin portal de heterfilos mezclados con pocos lin-
focitos y clulas plasmticas. En los casos crnicos, en
especial en donde hay grandes ndulos en el corazn, el
hgado desarrolla congestin pasiva crnica con fibrosis
intersticial, el bazo puede tener congestin notable o exu-
dado de senos vasculares en etapas agudas y grave hiper-
plasia del sistema de clulas fagocticas mononucleares en
las etapasterminales. En pollitos los ciegos pueden presen-
tar necrosis extensa de la mucosa y submucosa, con acumu-
lacin de restos necrticos mezclados con fibrina y
hete:filos en la luz.
Las lesiones microscpicas ms caractersticas, sin
embargo, se localizan en el corazn y la molleja. Al inicio,
la lesin en el corazn consiste en necrosis de .lasmiofibras
con infiltracin de heterfilos mezclados con linfocitos y
clulas plasmticas, en las etapas finales, estas clulas son
reemDlazadasDor numero~ao;c1tII:1~ ti" :ln:lri"nl'i:lllnifnrmp
 Infeccionespor salmone/la . 87

linfocitos. En machos, se puede observar degeneracin

y necrosis e inflamacin de las clulas epiteliales que recu-
bren los tbulos seminferos (63). Otros cambios, aunque
menos frecuentes, consisten en bronquitis catarral, enteritis
catarral, e inflamacin intersticial de los pulmones y rio-
nes.'Sehan descrito cambios mnimos e inespecficos en las
glndulas endocrinas tales como tiroides, suprarrenales y
la hipfisis a causa de tifoidea aviar (41).

Inmunidad
Existe muy poca informacin disponible acerca de la inmu-
nidad contra pulorosis y tifoidea aviar debido en parte al
gran xito en la erradicacin de las infecciones al eliminar
a los portadores. Los pollitos de cuatro das de edad infec-
tados por va oral no producen aglutinacin de anticuerpos,
sino hasta los 20 a 40 das de edad; en cambio, las aves
adultas aglutinan anticuerpos de 3 a 10 das despus de la
infeccin. En pollos se alcanz la produccin mxima hasta
100 das despus de la infeccin. La posible participacin
de los anticuerpos aglutinados en la modificacin del cur-
so de la infeccin en el husped no se entiende bien, ya que
algunas de las primeras investigaciones con S. gallinarum
sugirieron que las reacciones antgeno-anticuerpo se presen-
tan durante las infecciones agudas,lo que puede provocar un
tipo de hipersensibilidad anafilctica que a su vez produce
signos y muerte. Sin embargo, esto es menos aparente en el

Figura 3-2. Hgado que revela degeneracin focal y ne-

crasis, 51x.

de tipo histioctico (figura 3-3), las cuales son muy grandes,

con ncleos vesiculares irregulares cuyo citoplasma se tie
muy eosinofilico con aspecto espumoso. Pueden estar dis-
tribuidas en grupos slidos, formando ndulos que a menu-
do sobresalen de la superficie epicrdica que se pueden
confundir tanto macroscpicamente como histolgica-
mente, con tumores linfoides ocasionados por la enferme-
dad de Marek y tal vez por retrovirus. En la molleja y el
pncreas se puede ver un proceso similar; las lesiones en
este ltimo pueden ser tan graves que se destruye su arqui-
tectura normal.
En un elevado porcentaje de los casos se pueden ob-
servar otros cambios como serositis de varios rganos,
como son pericardio, pleuroperitoneo, sinovio, y la serosa
del aparato intestinal y mesenterio (104). En los casos
agudos, estas lesiones se encuentran relacionadas con hete-
rfilos y fibrina, pero en las ltimas etapas slo se pueden
encontrar linfocitos, clulas plasmticas e histiocitos.
Las lesiones microscpicas en el ovario varan de
inflamacin fibrinosupurativa aguda a inflamacin piogra-
nulomatosa grave (figura 3-4). La inflamacin piogranulo-
matosa se caracteriza por infiltracin de heterfilos
mezclados con fibrina y colonias bacterianas en el material
de la yema coagulada; estos procesos inflamatorios estn
rodeados por capas sucesivas de clulas gigantes multinu- Figura 3-3. Miocardio de un pollo infectado con Sa/monel/a
cleadas y una poblacin mixta de clulas inflamatorias que pul/orum que muestra infiltracin con clulas de tipo histioc-
incluyen macrfa~os, clulas plasmticas, heterfilos, y tico. 62x.
88 . Enfermedades de las aves
Figura 3-4. Ovocito de una gallina adulta con pulorosis que
muestra inflamacin fibrinosupurativa y colonias bacteria-
nas, 20x.
contexto de los conocimientos acerca de los signos y la
patognesis de la anafilaxis. Aun cuando no se han estudia-
do de manera extensa las reacciones anafilcticas en aves,
los animales afectados mueren en general por edema pul-
monar a las pocas horas. Se ha demostrado, con una prueba
bactericida para la presencia de anticuerpos, que los pollitos
de un da de edad tienen pocos anticuerpos naturales contra
S. ga//inarum, mientras que los adultos presentan grandes
concentraciones (57). Es probable que la inmunidad contra
S. pu//orum y S. ga//inarum no dependa de un mecanismo
inmunitario humoral, sino de algn mecanismo celular.
Se ha sugerido que las diferencias entre varias salmo-
nelas, incluso S. pu//orum y S. ga//inarum, en su capacidad
para sobrevivir y multiplicarse en rganos viscerales (en
especial en bazo y el hgado) se atribuye a un mecanismo
de control desconocido que implica al sistema reticuloen-
dotelial del husped (15).
DIAGNSTICO
Un diagnsticodefinitivo de pulorosiso tifoidea aviar re-
quiere del aislamientoe identificacin de S. pullorum y
S.gallinarum, respectivamente.Sin embargo,el diagnsti-
(Capitulo 3)
co tentativo se puede basar en la historia de la parvada,
signos clnicos, mortalidad y lesiones. Los hallazgos posi-
tivos tambin pueden ser de mayor valor para detectar la
infeccin; sin embargo, los resultados positivos no se deben
considerar como determinantes para un diagnstico defini-
tivo debido al retraso de 3 a 10 o ms dias en la aparicin
de los anticuerpos aglutinantes despus de la infeccin, y
tambin mediante reacciones cruzadas con otras salmonelas
comoS. enteritidis(42, 89,111).
Aislamiento de S. pul/orum y S. gal/inarum
La pulorosis y la TA agudas se caracterizan por infecciones
sistmicas; los microorganismos causantes se pueden aislar
de los tejidos de casi todo el cuerpo, y debido a que por lo
general estn afectados el hgado, el bazo y los ciegos,
resultan los rganos preferidos para hacer cultivos. Las
lesiones tambin se pueden ver en pulmones, corazn,
molleja, pncreas o saco vitelino, y stos tambin son sitios
adecuados para el aislamiento. En aves adultas, en caso de
desarrollarse lesiones en los rganos reproductores, se cul-
tivan los folculo s ovricos y los testculos. Otros sitios de
cultivo son el peritoneo, lquido sino vial y el interior del ojo.
Los medios de aislamiento primarios ms satisfactorios son
extracto o infusin de carne, o agar triptosa en tubos o caj as
de Petri; si se descomponen los tejidos tambin se pueden
utilizar caldos enriquecidos o medios selectivos.
Las aves con pulorosis o TA crnica detectadas me-
diante pruebas serolgicas pueden o no presentar lesiones
macroscpicas. Si a estas aves se les enva al laboratorio
como portadores, es necesario hacer un cultivo detallado de
los rganos internos. La NPIP proporciona lineamientos
detallados para el examen de esasmuestras (7); a continua-
cin se resume brevemente el procedimiento.
Los rganos internos enfermos o macroscpicamente
normales se deben cultivar de manera directa en placas de
agar infusin de ternera (IT) y verde brillante (VB), e
incubarse durante 48 horas a 37 C. Adems, los rganos
internos se deben almacenar inmersos o mezclados en 10
veces su volumen en caldo de IT; se transfieren alcuotas de
10 mL de caldo de IT y caldo de tetrationato de VB (TVB),
e incubarse por 24 horas a 37 C. Los caldos se siembran en
agar de IT y de VB, e incubarse y examinarse a las 24 horas
y luego a las 48 horas. Si hay problemas de contaminacin
con proteus o seudomonas, las siembras se hacen en agar
sulfapiridina de VB (SVB).
El aparato digestivo se debe cultivar utilizando coto-
netes de algodn individuales para las partes superior, media
e inferior del intestino, incluyendo los ciegos y el rea del
resto y la cloaca. Los cotonetes se deben depositar en 10 mL
de caldo TVB, incubarse y procesarse como se describi
para los rganos internos. Adems, se deben almacenar
porciones del intestino inmersas o mezcladas en 10 veces
su volumen de caldo de TVB; se transfieren 10 mL de la
suspensin del aparato digestivo a 100 mL del TVB e
incubarse a 42 o 37 C por 24 horas. Las elevadas tempera-
turas de incubacin reducen las poblaciones de contaminan-
tes competitivos comunes en el intestino.
Las colonias sospechosas se transfieren a agar triple
azcar-hierro (TAH) y agar lisina-hierro (LH), e incubarse
a 37 C durante 24 horas. Los cultivos revelan reacciones

tpicas de salmonelas o arizonas en agares inclinados de
TAH o LH, que se deben identificar de manera apropiadacon
pruebas bioqumicas y otras. Todos los cultivos de Salmo-
nella se deben tipificar mediante pruebas de serologa.
El uso de medios no selectivos requiere de tcnicas
cuidadosamente aspticas, pero tienen la ventaja de obte-
ner aislamientos ms seguros de S. pullorum y S. gallina-
rum. Tambin, otras bacterias son capaces de producir
reacciones cruzadas con antgenos de pulorosis-tifoidea que
Dueden ser ms demostrables de manera confiable.
Identificacin de cultivos
Las colonias de S. pu//orum pueden observarse como pe-
queas, lisas y tras lcidas en medios nutritivos despus de
24 horas de incubacin. Con S. ga//inarum, las colonias son
lisas, azul grises, hmedas, circulares y enteras.Los cultivos
iniciales de tejidos en medios no selectivos proporcionan
por lo general cultivos puros; si no se protegen estos culti-
vos, o si se ha utilizado un medio enriquecido, con frecuen-
cia resulta ventajoso hacer la transferencia de colonias
individuales a cultivos inclinados de agar TAH para la
diferenciacin preliminar. S. pu//orum y S. ga//inarum pro-
ducen cultivos inclinados rojo con un botn amarillo que
muestra un ennegrecimiento tardo por la produccin de
H2S. Las reacciones listadas en el cuadro 3-1, que pueden
determinarse en 24 horas, proporcionan la identificacin de
una cantidad de otros patgenos comunes y permite la
diferenciacin entre los dos microorganismos.
Las pruebas adicionales de diferenciacin descritas en
etiologa pueden ser necesarias para identificar aquellos
aislamientos que producen reacciones atpicas (principal-
mente fermentacin de mal tosa o sin produccin de gas). La
descarboxilacin de la ornitina por S. pu//orum es la nica
prueba confiable para la diferenciacin de las cepas fermen-
tadoras de maltosa de S. pu//orum y S. ga//inarum.
Serologa
Las pruebasserolgicasparadetectarpulorosisy TA inclu-
Aglutinacin Positiva para el grupo D
Infeccionespor salmonella . 89
yen la prueba macroscpica de aglutinacin en tubo (AT)
prueba rpida en suero (RS), prueba de antgeno teido en
sangre completa (SC), y prueba de microaglutinacin (MA)
con antgenos teidos con tetrazolio (vanse 76, 97). En
EVA, los procedimientos estndar para la deteccin en par-
vadas reproductoras infectadas crnicamente con S. pullo-
rum y S. gallinarum, utilizan cepas estndar de S. pullorum
(1,9, 123) en antgenos de placa sricos y en tubo, y tanto
cepas estndar (1, 9, 123) como variantes (1, 9, 122) de
S. pullorum para los antgenos polivalentes en sangre com-
pleta en placa. Estos antgenos detectan parvadas infectadas
con S. pullorum o S. gallinarum.
Las tcnicas y procedimientos para pruebas oficiales en
parvadasreproductorasde pollos y pavos,y la interpretacinde
las pruebas se describen en detalle en la ltima versin del
NPIP (7). (Vase tambin Prevencin y control, Pruebas
serolgicas.)
Se han desarrollado anlisis de inmunoabsorbencia
ligada a enzimas (ELlSA) para detectar anticuerpos de
S. pullorum y S. gallinarum utilizando los polisacri-
dos de estas salmonelas como antgenos (14,69,70); esta
tcnica puede utilizarse para analizar grandes cantidades de
muestras sanguneas.Como con otras tcnicas; la de ELlSA
tambin puede mostrar reacciones a otras salmonelas, en
especial aquellas que pertenecen al grupo D (14,69,70).
Diagnstico diferencial
Los signos clnicos y las lesiones producidas por pulorosis
o TA no son patognomnicos. Otras infecciones por Salmo-
nella pueden producir lesiones similares en hgado, bazo e
intestino, las cuales no se pueden distinguir de manera
macroscpica o microscpica de aqullas originadas por
pulorosis o TA. En pulmones, Aspergillus u otros hongos
pueden producir lesiones similares. S. pullorum y S. galli-
narum pueden localizarse en las principales articulaciones
y vainas tendinosas en los pollos; los signos y lesiones de
estas bacterias tambin pueden semejarse a las producidas
por microorganismos como Mycoplasma synoviae, Staphy-
lococcus aureus, Pasteurella multocida, o Erysipelothrix
Fermentada sin gas.. !
Fermentada sin gas
No fermentada
Positiva para el rupo D
90 . Enfermedades de las aves
rhusiopathiae. A veces, los ndulos blancos en el corazn
de pollos jvenes pueden ser semejantes a los tumores de la
enfermedad de Marek. Las infecciones locales con S.pullo-
rum y S. gallinarum en portadores adultos, en particular de
los ovarios, tal vez sean idnticas a las ocasionadaspor otras
infecciones bacterianas como coliformes, estafilococos,
P. multocida, estreptococos, y otras salmonelas. Las aves de
cualquier edad pueden ser infectadas con S. pullorum y
S. gallinarum, pero no muestran lesiones definidas. Slo se
puede hacer un diagnstico definitivo de pulorosis y TA
despus del aislamiento e identificacin de S. pullorum y
S. gallinarum, respectivamente.
TRATAMIENTO
Se han desarrollado frmacos teraputicos y profilcticos
razonablemente eficaces contra pulorosis y TA, ya que en
Canad y EUA se ha hecho todo esfuerzo por erradicar a
dichas enfermedades. Se ha descubierto que varias sulfona-
midas seguidas de nitrofuranos y aIglmos otros antibiticos
resultan eficaces para reducir la mortalidad por pulorosis y
TA; sin embargo, no se ha encontrado algn frmaco o
combinacin de ellos para eliminar la infeccin de una
parvada tratada. Las sulfonamidas, en particular, con fre-
cuencia detienen el crecimiento y pueden interferir con la
ingestin de agua y alimento, y la produccin de huevo.
Las sulfonamidas que sehan utilizado en el tratamiento
de la pulorosis y la TA incluyen sulfadiacina, sulfameracina,
sulfatiazol, sulfametacina, y sulfaquinoxalina (2). La sulfa-
diacina, sulfametacina y sulfameracina utilizadas a una
concentracin mxima de 0.75% en el alimento iniciador,
durante 5 o 10 das, empezando desde el primer da de edad,
resultaron eficaces para prevenir la mortalidad en los po-
llitos; sin embargo, despus de retirar el frmaco hubo
mortalidad en todos los grupos al quinto da (22). La sulfa-
meracina a 0.5% en el alimento, por los primeros cinco
das, redujo la mortalidad en pavipollos de reproductores
(72). Puede utilizarse la sulfaquinoxalina a 0.1% en el
alimento, por 2 a 3 das y 0.05% por dos das adicionales,
si es necesario, para tratar la TA; se puede recurrir a la forma
hidrosoluble a una concentracin de 0.04% por 2 a 3 das y
repetirla si es necesario. El periodo de descanso es de
10 das mnimo, antes del sacrificio para productos alimen-
ticios (75). No obstante, casi todos los estudios indican que
entre los sobrevivientes medicados permanece una cantidad
apreciable de aves infectadas (22, 27).
Numerosos informes indican la efectividad de los ni-
trofuranos en el tratamiento de la pulorosis y la TA. La
furazolidona a una concentracin de 0.04% en el alimento
durante 10 a 14 das result muy eficaz en prevenir la
mortalidad en portadores entre los pollos (45, 92, 119, 120).
Tambin se ha sugerido que la furazolidona puede interferir
con la produccin de anticuerpos y que est contraindicada
por lo menos seis semanas antes de las pruebas para pulo-
rosis (53). Otros informes indicaron que el empleo de fura-
zolidona, ya sea a 0.011% o 0.066% en el alimento, puede
reducir la mortalidad por pulorosis, pero que algunas aves
permanecen infectadas (39, 82). Para la tifoidea aviar se
(Captulo 3)
sugiere utilizar furazolidona a 0.0 11% en el alimento duran-
te dos semanas, despus de usar una concentracin de
0.0055% de manera continua, hasta que la parvada salga al
mercado (75). El periodo de descanso mnimo es de cinco
das antes del sacrificio. La medicacin en el agua tambin
ha demostrado ser eficaz para disminuir la mortalidad de
pollitos infectados con S. pullorum (20). En EVA, des-
de 1993, la FDA retir la licencia de la furazolidona para el
tratamiento de varias enfermedades en la industria avcola.
Varios antibiticos, como el cloramfenicol a 0.5% en
el alimento por 10 das, la clortetraciclinaa200 mg/kg en el
alimento y el aminoglicsido apramicina para un trata-
miento de cinco das, ya sea en 150 o 225 mgiL en el agua
de bebida, fueron eficaces en reducir la morbilidad y la
mortalidad (46, 92, 105). Sin embargo, ninguno de estos
antibiticos result totalmente eficaz para eliminar a
S.pullorum. La aspersin de huevos con sulfato de neomi-
cina antes de la incubacin ha sido til en el control de la
pulorosis en pollitos (101).
Adems de la clortetraciclina, se han probado para la
TA otros antibiticos como la estreptomicina y la cloromi-
cetina; sin embargo, ninguno ha sido aprobado en EVA para
utilizarse en aves (75).
Se ha informado de resistencia variable a la clortetra-
ciclina y la nitrofurazona entre los aislamientos de S. pu//o-
rum (61, 85); tambin se ha mencionado resistencia similar
a la furazolidona por parte de ciertas cepas de S. gallinarum
(51,94, 102, 103).
PREVENCiN Y CONTROL
Se ha establecido que pueden desarrollarse parvadas de
pollos y pavos y mantenerse libres de pulorosis y TA al
apegarsea procedimientos bien definidos. Tanto la puloro-
sis como la TA constituyen buenos ejemplos de las enfer-
medadesque por aos han disminuido en incidencia, gracias
a la aplicacin de procedimientos bsicos de manejo. En el
sentido ms sencillo, se puede decir que es necesario
establecer parvadas reproductoras libres de S. pullorum y
S. gallinarum, e incubar o criar a su progenie en circunstan-
cias que eviten el contacto directo e indirecto con aquellos
pollos o pavipollos infectados.
Procedimientos de manejo
Los mtodos de manejo diseadospara prevenir la introduc-
cin de agentes infecciosos, por lo general tambin son
aplicables de manera especfica para prevenir la introduc-
cin de S. pu//orum y S. ga//inarum. El hecho de que la
transmisin de huevo tenga una participacin importante en
la diseminacin de estas dos enfermedades, hace que slo
se utilicen en las incubadoras aquellos huevos que proven-
gan de parvadas libres de pulorosis y TA. De acuerdo con
el NPIP, las parvadas reproductoras de pollos y pavos y su
progenie se pueden reconocer como libres de pulorosis y TA.
Los pollos y los pavos son los huspedes primarios de
S. pu//orum y S. ga//inarum; las aves salvajes y otras son los
principales reservorios de la infeccin, por lo que erradicar

estasenfennedadesde las parvadasreproductorasde pollos
y pavostomarmuchotiempo parasu total eliminacin.
Con el fin de prevenir la introduccinde pulorosiso
TA sedebenaplicar ampliamentelas prcticasde manejoy
llevarsea cabola eliminacinregularde los portadores.
1. Los pollitos y los pavipollos deben provenir de progeni-
tores libres de pulorosis y TA
2. No mezclar parvadas libres de pulorosis y de tifoidea con
otras aves o aves confinadas de las cuales se desconoce
si estn libres de dichas enfermedades.
3. Los pollos y pavipollos se deben tener en ambientes que
puedan ser limpiados y sanitizados para eliminar cual-
quier salmonela residual de parvadas previas (vase
Resistencia a agentes qumicos y flsicos).
4. Los pollitos y pavipollos deben recibir alimento granu-
lado y desmoronado para minimizar la introduccin de
S. pullorum, S. gallinarum y otras salmonelas a travs
de ingredientes contaminados en el alimento. Es muy de-
seable utilizar ingredientes libres de salmonela.
5. La introduccin de las salmonelas provenientes del ex-
terior debe minimizarse por medio del uso de un slido
programa de bioseguridad.
8. Las aves de vuelo libre con frecuencia son portadores
de saImonelas,aunquese encuentrancon poca frecuen-
cia S.pullorum o S gallinarum. Las casetasdebenser a
prueba de aves.
b. Las ratas, ratones, conejos, gatos, perros y plagas
pueden ser portadores de salmonelas, pero se en-
cuentran pocas veces infectados con S. pullorum y
S. gallinarum. No obstante, las casetas de las aves
deben ser a prueba de roedores.
c. El control de insectos es importante, en particular
contra moscas, caros de aves, y el gusano menor de
la harina, ya que estasplagas pueden proporcionar un
medio de sobrevivencia para las salmonelas y otros
patgenos aviares en el ambiente.
d. Se debe utilizar agua potable para beber o proporcio-
nar agua clorinada. En algunas zonas, es peligroso
reunir agua en recipientes abiertos para el agua de
bebida del ganado y las aves.
e. Los portadores mecnicos del microorganismo inclu-
yen zapatos y ropa de humanos, as como el equipo
de la granja, carros procesadores, y recipientes
avcolas. Se deben tomar todas las precauciones con
el propsito de prevenir la introduccin de S. pullo-
rum y S. gallinarum por medio de fomites.
f. Es esencial el deshechoadecuadode las avesmuertas.
Eliminacin de portadores
En 1913 se fund el programa de control de pulorosis
utilizando AT para detectar a los pollos infectados (60). La
prueba se aplic con rapidez en programas estatales con el
propsito de eliminar la enfermedad de las parvadas por
medio de la deteccin y la eliminacin de reactores.
Los resultados tempranos de pruebas de campo indica-
ron que por lo general la eliminacin de los reactores luego
de una sola prueba no es suficiente para la eliminacin
completa de las aves infectadas en una parvada. Pueden
esperarsetales resultados debido a tres caractersticas inte-
Infecciones por salmonella 91
rrecurrentes probables: 1) ttulos de aglutinina sricade aves
infectadas que tienden a fluctuar, y que pueden por bre-
ves periodos no producir aglutinacin significativa en la
dilucin usual de 1:25 o 1:50; 2) hay un retraso de por lo
menos varios das entre la infeccin y el desarrollo de las
aglutininas; y 3) despusde la eliminacin de los reactores,
la contaminacin ambiental puede servir en fechas posterio-
res como fuente de la infeccin para otras aves.
Pruebas serolgicas
Como ya se mencion, se desarrollaron, adems de la prue-
ba de AT, otrascomo RS, SC y MA (83,86, 116),que son
efectivas para detectar portadores. La prueba MA es tan
segura como la prueba AT y ofrece una importante ventaja
en lo econmico. La NPIP (7), que detalla los mtodos de
prueba, acepta cuatro pruebas para examinar a las aves:
la prueba AT estndar, la prueba de SC, la RS, y la prueba
MA. De las cuatro, slo la prueba de SC no se acepta para
pavos, ya que no se encontr satisfactoria. Las pruebas
para acreditacin estn permitidas despusde que los pollos
y pavipollos alcanzan su madurez inmunolgica a las 16
semanasde edad.
En contraste con los requerimientos en EVA para
producir antgenos de las clulas que crecen en la superficie
de agares apropiados, en Japn se desarroll una prueba de
antgeno de SC, donde se utiliza de manera oficial (106).
Este antgeno se prepar de cu)tivos que crecieron en un
sistema de cultivo en caldo de flujo continuo, en el cual es
necesario mezclar sublotes con el fin de asegurar la agluti-
nabilidad deseada. Tambin se encuentra disponible una
prueba ELISA para detectar parvadas infectadas con pulo-
rosis o TA (14, 69, 70).
La evidencia serolgicade infeccin, se debe confir-
mar por examen bacterrolgico de uno o mils reactores. Si
slo se observan reacciones sospechosasen una parvada, se
deben enviar al laboratorio aquellas aves con reacciones
ms intensas para repetir las pruebas y hacer un cuidadoso
examen bacteriolgico. En las pruebas de rutina, no se
deben considerar como infectadas a las parvadas, slo
con base a reacciones dudosas o atpicas, debido a que
tales reacciones pueden ser resultado de otras infecciones
que no son provocadas por S. pullorum oS. gallinarum (42,
89,111).
Reactores no pulorosis-no gallinarum
Aquellos reactores no pulorosis y tal vez los no gallinarum
causan problemas de interpretacin en ocasiones (40, 111).
Existe una variedad de bacterias que procesan antgenos en
comn, o muy relacionadas, con las producidas por S. pu-
llorum, que pueden infectar a las aves y producir respuesta
de aglutinina. Se ha comunicado que las reacciones no
pulorosis se presentan con mayor frecuencia con antgenos
variantes que con aquellos estndar. Las infecciones con
coliformes, micrococos y estreptococos, en particular los
que pertenecen al grupo D Lancefield, se encontraron como
causantes en pollos, de un gran porcefltaje de reacciones
no pulorosis. Las infecciones con otras bacterias tales como
Staphylococcus epidermidis, especies de Micrococcus, Ae-
robacter aerogenus, especiesde Proteus, El'cherichia coli, y
especiesarizonae,providentiay citrobacter originaron muchas
reaccionesno pulorosis.Otrassalmonelas,en particularlas
92 . Enfermedades de las aves
del grupo D, como S. enteritidis, tambin pueden ocasionar
reacciones cruzadas. Los reactores no pulorosis varian des-
de pocas aves en una parvada hasta 30 a 40%; el carcter de
la aglutinacin puede ser variable. El examen bacteriolgico
detallado de los reactores representativos, con frecuencia es
el nico mtodo seguro de determinar el estado de infeccin
de una parvada, y por lo general, es el nico medio de
distinguir entre infecciones por S.pullorum y S. gallinarum.
Programa nacional de control en EVA
La NPIP (7) detalla los criterios especficos para establecer
y mantener a las parvadas e incubadoras libres de tifoidea y
pulorosis. Estos criterios se basan en el manejo de las
granjas y las incubadoras con el fin de prevenir el contacto
directo e indirecto con parvadas infectadas y las pruebas
anuales de todas, o de una parte representativa, de las aves.
Si se intenta eliminar la infeccin de una parvada, se
repiten las pruebas de la parvada infectada a intervalos de
2 a 4 semanas hasta obtener dos pruebas negativas conse-
cutivas de la parvada enteraen un intervalo no menor a2! das.
En casi todos los casos, se puede eliminar la infeccin de la
parvadaen un periodo breve mediantepruebasde corto interva-
lo. Con ftecuencia son suficientes 2 o 3 periodos de pruebas
para detectar a todas las aves infectadas; sin embargo, en
ocasiones,la infeccin contina diseminndoseen la parvada
y la enfermedad no puede eliminarse por pruebas repetidas.
Zona de erradicacin
Los puntos esenciales de un programa de erradicacin para
una zona son los siguientes:
1. La pulorosis y la tifoidea aviar deben ser enfermedades
comunicable de manera obligatoria.
2. Los brotes deben mantenerse en cuarentena, y deben
venderse bajo supervisin las parvadas infectadas.
3. Todos los informes acerca de pulorosis y tifoidea aviar se
deben investigar por un oficial estatalo federal autorizado.
4. Se deben requerir regulaciones de importacin para la
transportacin de aves y huevos incubados considerados
como libres de pulorosis y tifoidea aviar.
5. Las regulaciones deben requerir que las aves se presen-
ten en exhibicin pblica para ser consideradas libres de
pulorosis y tifoidea aviar.
6. Debe requerirse la participacin total de las parvadas
REFERENCIAS
l. Altmeyer, R.M., J.K. McNern, J.C. Bossio, l. Rosenshine,
B.B. Finlay, and J.E. Galan. 1993. Cloning and molecular
characterization of a gene involved in salmonella adher-
ence and invasion of cultured epithelial cells. Mol Microbiol
7:89-98.
2. Anderson, G.W., J.B. Cooper, J.C. Jones, and C.L. Mor-
gano 1948. Sulfonamides in the control ofpullorum disease.
Poult Sci 27:172-175.
3. Annimo. 1930. Eastem statesconference on laboratory work-
ers in pullorum disease control. J Arn Vet Med Assoc 77:259-
263.
4. Annimo. 1933. Report ofthe conference of official research
workers in animal diseases of North America on standard
(Captulo3)
reproductorasy las incubadoras,en un programa de
control de pulorosis y tifoidea aviar, tales como los
programasNPIP o el equivalente.
En EVA, 42 estadoshan calificado bajo el programa, como
estados libres de pulorosis y tifoidea aviar en 1995; sin
embargo, todava existe un reservorio de pulorosis en par-
vadas pequeas; este reservorio de infeccin puede ser ms
grande de lo que se informa, ya que no todos los esta-
dos tienen un programa para probar aves no comerciales y
de exhibicin. La experiencia indica que la separacin usual
entre estaspoblaciones de aves comerciales y no comerciales
es muy eficaz en la prevencin de la transmisin de S. pu-
//orum y S. ga//inarum. No obstante, las parvadas de tras-
patio infectadas representan cierto riesgo para aqullas
comerciales. Es necesario continuar las pruebas enparvadas
reproductoras comerciales para la identificacin temprana
de las infecciones accidentales de aves no comerciales.
Inmunizacin
Debido a que casi se ha erradicado a la pulorosis de las
parvadas comerciales por ai'los y el programa de erradica-
cin se encuentra vigente, existen muy pocos incentivos
para la produccin de vacunas con el fin de controlar la
pulorosis; no obstante, TA contina siendo un problema en
ciertas partes del mundo. En EVA existe licencia federal
para producir una bacterina muerta de S. ga//inarum, y en
otros pases se utilizan vacunas vivas modificadas que no
estn permitidas en EVA. Varios investigadores han evalua-
do las vacunas vivas modificadas y muertas. Con el surgi-
miento de TA en muchos pases,se ha informado de estudios
respecto al uso de la cepa 9R como vacuna viva oral o
inyectable, con o sin adyuvante oleoso, con resultados
variables (48,49,50,91,74). De manera similar, se comu-
nica que las protenas de membrana externa de S. ga//ina-
rum, ofrecen mejor proteccin que la vacuna viva 9R en
trminos de eliminacin de rganos internos de la cepa
patgena (23, 25). De manera ms reciente, parece que la
inmunizacin contra la TA mediante el uso de cepas mutan-
tes de S. ga//inarum y un plsmido-virulento derivado pre-
servado de S. ga//inarum promete proteger a las aves
expuestas aS. ga//inarum (10, 11,47).
methods ofpullorum disease in barnyard fowl. J Am Vet Med
Assoc 82:487-491.
5. Annimo. 1987. 1986 Summary of commercial poultry dis-
ease reports. Avian Dis 31 :926-978.
6. Annimo. 1992. Salmonella Surveillance, Annual Summary.
Centers for Disease Control and Prevention, Atlanta, GA.
7. Annimo. 1994. The National Poultry Improvement Plan and
Auxiliary Provisions. United States Department of Agriculture,
Animal and Plant Health Inspection Service, Hyattsville, MO.
8. Annimo. 1994. Salmonella Serotyping Results. National
Veterinary Services Laboratory, Ames, lA.
9. Radi, M.A., N. lliadis, and K. Sarris. 1992. Natural and
experimental infection of rodents (Rattus norvegicus) with

Salmone11a ga1linarum. Berl Munch Tierantl Wochenschr
105:264-267.
10. Barrow, P.A. 1990.1mmunity to experimental fowl typhoid
in chickens induced by a virulence plasmid-cured derivative
ofSalmonella gallinarum.lnfect lmmun 58:2283-2288.
11. Barrow, P.A. 1992. In-vitro and in-vivo characteristics of
TnphoA mutant strains ofSalmonella serotype gal1inarum not
invasive for tissue culture cells. J Med MicrobioI36:389-397.
12. Barrow, P.A.,and M.A. Lovell. 1988. The association be-
tween a large molecular mass plasmid and virulence in a strain
ofSalmonella pullorum. J Gen MicrobioI134:2307-2316.
13. Barrow, P.A., J.M. Simpson, M.A. Lovell, and M.M.
Binns. 1987. Contribution of Salmonella gallinarum large
plasmid toward virulence in fowl typhoid. Infect Immun
55:388-392.
14. Barrow, P.A., A. Berchieri, Jr., and O. AI-Haddad. 1992.
Sero10gical response of chickens to infection with Salmonella
gallinarum-S. pullorum detected by enzyme-linked irnmu-
nosorbent assay. Avian Dis 36:227-236.
15. Barrow, P.A., M.B. Huggins, and M.A. Lovell.1994. Host
specificity of Salmonella infection in chickens and mice is
expressed in vivo primarily at fue level of fue reticuloen-
dothelial system. Infect Immun 62:4602-4610.
16. Beach, J.R., and D.E. Davis.1927. Acute infection in chicks
and chronic infection ofthe ovaries ofhens caused by fue fow1
typhoid organisms. Hilgardia 2:411-424.
17. Beaudette, F.R. 1925. The possible transmission of fowl
typhoid through fue egg. J Am Vet Med Assoc 67:741-745.
18. Beaudette, F.R. 1930. Fowl typhoid and bacillary white
diarrhea. Proc 11th Int Vet Congr 3:705-723.
19. Beaudette, F.R. 1936. Arthritis in a chick caused by Salmo-
nella pullorum. J Am Vet Med Assoc 89:89-91.
20. Bierer, B.W. 1961. Furaltadone water medication against
naturally induced Salmonella pullorum infection in stressed
floor broilers. Avian Dis 5:333-336.
21. Blaxland, J.D., W.J. Sojka, and A.M. Smither. 1956. A
study of Salmonella pullorum and Salmonella gallinarum
strains isolated from field outbreaks of disease. J Comp Pathol
Ther 66:270-277.
22. Bottorff, C.A., and J.S. Kiser.1947. The use ofsu1fonamides
in fue control ofpullorum disease. Poult Sci 26:335-339.
23. Bouzoubaa, K. 1988. Membrane proteins from Salmonella
gallinarum for protection against fow1 typhoid. PhD Thesis.
Institute of Agronomy and Veterinary Medicine, Hassan 11,
Rabat, Morocco.
24. Bouzoubaa, K., and K. V. Nagaraja. 1984. Epidemio-
logical studies on the incidence ofsalmonellosis in chicken
breeder/hatchery operations in Morocco. In G.H. Snoeyenbos
(ed.). Proc Int Symp Salmonella, New Orleans. American
Association of Avian Pathologists, Kennett Square, PA,
p.337.
25. Bouzoubaa, K., K.V. Nagaraja, J.A. Newman, and B.S.
Pomeroy. 1987. Use ofmembrane proteins from Salmonella
gallinarum for prevention offowl typhoid infection in chick-
ens. Avian Dis 31 :699-704.
26. Buchholz, P.S., and A. Fairbrother. 1992. Pathogenicity
of Salmonella pullorum in northem bobwhite quail and mal-
lard ducks. Avian Dis 36:304-312.
27. Bullis, K.1977. The history ofavian medicine in fue U.S. 11.
Pullorum disease and fowl typhoid. Avian Dis 21:422-435.
28. Bumstead, N., and P. Barrow. 1993. Resistance to Sa1mo-
nella gallinarum, S. pullorum, and S. enteritidis in inbred lines
ofchickens. Avian Dis 37:189-193.
29. Carlson, V.L., and G.H. Snoeyenbos. 1974. Comparative
efficacies of selenite and tetrathionate broths for fue isola-
tion ofsalmonella serotypes. Am J Vet Res 35:711-718.
30. Christensen, J.P., J.E. Dlsen, H.C. Hansen, and M. Bis-
gaard. 1992. Characterization ofSalmonella enterica serovar
Infeccionespor sa/mone//a. 93
gallinarum biovars gallinarum and pullorum by plasmid pro-
filing and biochemical analysis. Avian PathoI21:461-470.
31. Christensen, J.P., J.E. DIsto, and M. Bisgaard. 1993. Ri-
botypes of Salmonella enterica serovar gallinarum biovars
gallinarum and pullorum. Avian Pathol 22:725-738.
32. Christensen, J.P., M.N. Skov, K.H. Hinz, and M. Bisgaard.
1994. Salmonella enterica serovar gallinarum biovar galli-
narum in layers: Epidemiological investigations of a recent
outbreak in Denmark. Avian PathoI23:489-501.
33. Doyle, L.P., and F.P. Mathews. 1928. The pathology of
bacillary white diarrhea in chicks. Purdue Univ Agric Exp Stn
Res Bull 323.
34. Edwards, P.R., and D.W. Bruner. 1946. Forro variation in
Salmonella pullorum and its relation to X strains. Comell Vet
36:318-324.
35. Edwards, P.R., D.W. Bruner, E.R. DolI, and G.S. Her-
mano. 1948. Further notes on variation in Salmonella pul-
lorum. Cornell Vet 38:257-262.
36. Erbeck, D.H., B.G. McLaughlin, and S.N. Singh. 1993.
Pullorum disease with unusual signs in two backyard chicken
flocks. Avian Dis 37:895-897.
37. Evans, W.M., D.W. Bruner, and M.C. Peckham. 1955.
Blindness in chicks associated with salmonellosis. Comell Vet
45:239-247.
38. Ferguson, A.E., M.C. Connell, and B. Truscott. 1961.
Isolation of Salmonella pullorum from tl1e joints of broiler
chicks. Can Vet J 2:143-145.
39. Francis,D.W.1960. Treatrnentofnatural infectionofSalmo-
nella pullorum in day-old chicks with furazolidone. Avian Dis
4:63-73.
40. Garrard, E.H., W.H. Burton, and J.A. Carpenter. 1948.
Non-pullorum agglutination reactions. Proc 8th World's Poult
Congr, pp. 626-631.
41. Garren, H.W., and C.W. Barber.1955. Endocrine and Iym-
phatic gland changes occurring in young chickens with fowl
typhoid. Poult Sci 34: 1250-1258.
42. Gast, R.K., and C.W. Beard. 1990. Serological detection of
experimental Salmonella enteritidis infections in laying hens.
Avian Dis 34:721-728.
43. Gauger, H.C. 1934. A chronic carrier of fowl typhoid with
testicular focalization. J Am Vet Med Assoc 84:248-251.
44. Gordeuk,S.,Jr.,P:J.Glantz,E.W.Callenbach,andW.T.S.
Thorp. 1949. Transmission of fowl typhoid. Poult Sci
28:385-391.
45. Gordon, R.F., and J. Tucker.1955. The treatrnentofchronic
carriers of Salmonella pullorum with furazolidone. Vet Rec
67:116-118.
46. Grausgruber, W., and R. Kissling. 1964. Influence of anti-
biotic food supplements on bacteriological and serological
diagnosis of pullorum disease. Wien Tieraerztl Monatsschr
51 :814-822.
47. Grimn, H.G., and P.A. Barrow. 1993. Construction of an
arDA mutant of Salmonella serotype gallinarum: Its effective-
ness in immunization against experimental fowl typhoid.
Vaccine 11:457-462.
48. Gupta, B.R., and B.B. Mallick. 1976. Immunization
against fowl typhoid. l. Live oral vaccine. Indian J Anim Sci
46:502-505.
49. Gupta, B.R., and B.B. Mallick. 1976.lmmunization against
50.
46:546-551. .
fowl typhoid. 2. Live adjuvant vaccine. Indian J Anim Sci
Gupta, B.R., and B.B. Mallick.1977. Use of9R strain ofS.
gallinarum as vaccine against S. pullorum infection in chicks.
India Vet J 54:331-333.
51. Hall, C.F., and H. T. Cartrite. 1961. Observations on strains
ofSalmonella gallinarum apparently resistantto furazolidone.
Avian Dis 5:382-392.
52. Hall, W.J., D.H. Legenhausen, and A.D. McDonald. 1949.
94 . Enfermedadesde las aves
Studies on fowl typhoid. l. Nature and dissemination. Poult
Sci 28:344-362.
53. Henderson, W., G.L. Morehouse, and R.F. Cross. 1960.
The effectoffurazolidone on Salmonella pullorum and agglu-
tination titers in chickens. Avian Dis 4:223-230.
54. Hewitt, E.A. 1928. Bacillary white diarrhea in baby turkeys.
Comell Vet 18:272-276.
55. Hinshaw, W.~. 1930. Fowl typhoid of turkeys. Vet Med
25:514-517.
56. Hinshaw, W.R., C.W. Upp, and J.M. Moore.1926. Studies
on transmission of bacillary white diarrhea in incubators. J
Am Vet Assoc 68:631-641.
57. Horsfall, D.J., Rowley, and C.R. Jenkins. 1970. The titre of
bactericidal antibody aganst Salmonella gallinarum in
chicks.lmmunology 18:595-598.
58. Hutt, F.B., and R.O. Crawford. 1960. On breeding chicks
resistant to pullorum disease without exposure thereto. Can J
Genet Cytol 2:357-370.
59. Johnson, D.C., M. David, and S. Goldsmith. 1992. Epi-
zootiological investigation of an outbreak of pullorum disease
in an integrated broiler operation. Avian Dis 36:770-775.
60. Jones, F.S. 1913. The value ofthe macroscopic agglutination
test in detecting fowls that are harboring Bacterium pullorum.
J Med Res 27:481-495.
61 Karyagin, V.W. 1964. Development of resistance of Salmo-
nella pullorum. l. To biomycin. 11.To Furazolidone. Nauchn
Tr, pp. 31-49.
62. Klein, E.1889. bereine epidemische Krankheit der Hhner,
verursacht durch einer Bacillus-Bacillus gallinarum. Zen-
tralbl Bakteriol Parasitenkd Abt I Orig 5:689-693.
63. Kokosharov, T., l. Petkov, and l. Dzhurova. 1984. Cocks with
experimentally inducedacute typhoid. VetMedNauki 21:18-26.
64. Komarov, A. 1932. Fowl typhoid in baby chicks. Vet Rec
12:1455-1457.
65. Li, J., N.H. Smith, K. Nelson, P.B. Crichton, D.C. Old, T.S.
Whittam, and R.K. Selander. 1993. Evolutionary origin and
radiation ofthe avian-adapted non-motile salmonellae. J Med
MicrobioI38:129-39.
66. Lucio, B., M. Padron, and A. Mosqueda. 1984. Fowl ty-
phoid in Mexico. In G.H. Snoeyenbos (ed.). Proc Int Symp
Salmonella, New Orleans. American Association of Avian
Pathologists, Kennett Square, PA, pp. 382-383.
67. Martinaglia, G. 1929. A note on Salmonella gallinarum
infection often-day-old chicks and adult turkeys. J S Afr Vet
Med Assoc 1:35-36.
68. McCullough, N.B., and C.W. Eisele. 1951. Experimental
human salmonellosis. IV. Pathogenicity of strains of Salmo-
nella pullorum obtained from spray-dried whole egg. J Infect
Dis 89:259-265.
69. Minga, U.M., and C. Wray. 1992. A disc ELISA for fue
detection ofSalmonella group D antibodies in poulty. Res Vet
Sci 52:384-386.
70. Minga, U.M., C. Wray, and P.S. Gwakisa. 1992. Serum,
disc and egg ELISA for fue serodiagnosis of Salmonella
gallinarum and S. enteritidis infections in chickens. Scand J
Immunol 11: 157-159.
71. Mitchell, F.B., F.C. Garlock, and R.H. Broh-Kahn. 1946.
An outbreak of gastro-enteritis presumably caused by Salmo-
nella pullorum. J Infect Dis 79:57-62.
72. Mullen, F.E. 1946. Sulfamerazine as a prophylactic in pul-
lorum disease in poults. J Am Vet Med Assoc 108:163-164.
73. Orr, B.B, and E.N. Moore. 1953. Longevity of Salmonella
gallinarum. Poult Sci 32:800-805.
74. Padmanaban, V.O., K.R. Mittal, and B.R. Gupta. 1981.
Cross protection against fowl typhoid: Irnmunization trials and
humoral immune response. Dev Comp ImmunoI5:301-312.
75. Pomeroy, B.S. 1984. Fowl Typhoid. In M.S. Hofstad, H.J.
Barnes, B. W. Calnek, W.M. Red, and H. W. Yoder, Jr. (eds.).
(Captulo3)
Oiseases of Poultry, 8th ed. lowa State University Press,
Ames, lA, pp. 79-91.
76. Pomeroy, 8.S., and K. V. Nagaraja. 1991. Fowl typhoid. In
B. W. Calnek, H.J. Barnes, C. W. Beard, W.M. Reed, and H. W.
Yoder, Jr. (eds.). Oiseases of Poultry, 9th Ed. lowa State
University Press, Ames, lA, pp. 87-99.
77. Pomeroy, 8.S., R. Fenstermacher, and M.H. Roepke.
1948. Sulfonamides in fue control of salmonellosis of chicks
and poults. J Am Vet Med Assoc 112:296-303.
78. Popp, L. 1947. Fowl typhoid organisms as fue cause of
gastroenteritis in man [abst]. J Am Vet Med Assoc 111:314.
79. Rettger, L.F. 1900. Septicemia among young chickens. NY
Med J 71:803-805.
80. Rettger, L.F. 1909. Further studies on fatal septicemia in
young chickens or "white diarrhea." J Med Res 21:115-123.
81. Rettger, L.F., and W.N. Plastridge. 1932. Pullorum disease
of domestic fowl. Monogr Storrs Agric Exp Sto Bu1l178.
82. Richey, O.J., and C.L. Morgan. 1960. The effects of fura-
zolidone on chicken Salmonella pullorum carriers. Avian Ois
4:48-63.
83. Runnels, R.A., C.J. Coon, H. Farley, and F. Thorp. 1927.
An application of fue rapid-method agglutination test to fue
diagnosis ofbacillary white diirrhea infection. J Am Vet Med
Assoc 70:660-662.
84. Salem, M., E.M. Odor, and C. Pope. 1992. Pullorum disease
in Oelaware roasters. Avian Ois 36:1076-1080.
85. Sarkisov, A.Kh., and E. T. Trishkina. 1966. Antibiotic sen-
sitivity ofSalmonella pullorum isolated from chicks on farms
where antibiotics have been used ayer a long periodo Tr Vses
Inst Eksp Vet 32:224-230.
86. Schaffer, J.M., A.O. MacOonald, W.J. Hall, and H.
8unyea. 1931. A stained antigen for fue rapid whole blood
test for pullorum disease. J Am Vet Med Assoc 79:236-240.
87. Severens, J.M., E. Roberts, and L.E. Cardo 1944. A study
afilie defense mechanism involved in hereditary resistance to
pullorum disease afilie domestic fowl. J Infect Ois 75:33-46.
88. Shivaprasad, H.L. 1995. Unpublished data.
89. Shivaprasad, H.L, J.F. Timoney, S. L. Morales, 8. Lucio,
and R.C. 8aker.1990. Pathogenesis ofSalmonellaenteritidis
infection in laying chickens. l. Studies on egg transmission,
clinical signs, fecal shedding, and serologic responses. Avian
Ois 34:548-557.
90. Silva, E.N. 1994. The Salmonella gallinarum problem in
Central and South America. In G.H. Snoeyenbos (ed.). Proc
Int Symp Salmonella, New Orleans. American Association of
Avian Pathologists, Kennett Square, fA, pp. 150-156.
91. Silva, E.N., G.H. Snoeyenbos, O.M. Weinack, and C.F.
Smyser. 1981. Studies on fue use of9R strain ofSalmonella
gallinarum as a vaccine in chickens. Avian Ois 25:38-52.
92. Smith, H.W. 1954. The treatment of Salmonella pullorum
infection in chicks with furazolidone, sulphamerazine, and
chloramphenicol. Vet Rec 493-496.
93. Smith, H. W. 1955. The longevity of Salmonellarum in fue
faeces ofinfected chickens. J Comp Pathol Ther 65:267-270.
94. Smith, H.W., J.F. Tucker, and M. Lovell. 1981. Furazoli-
done resistance in Salmonella gallinarum: The relationship
between in vitro and in vivo determinations of resistance. J
Hyg (Camb) 87:71-81.
95. Smith, I.M., S.T. Licence, and R. Hill. 1978. Haematologi-
cal, serological and pathological effects in chicks of one or
more intravenous infections of Salmonella gallinarum endo-
toxin. Res Vet Sci 24:154-160.
96. Smith, T.H., and C. Ten 8roeck. 1915. Agglutination affini-
ties ora pathogenic bacillus from fowls (fowl typhoid) (Bac-
terium Sanguinarium Moore) with fue typhoid bacillus of
manoJ Med Res 31:503-521.
97. Snoeyenbos, G.H. 1991. Pullorum disease. In B.W. Calnek,
H.J. Barnes, C.W. Beard, W.M. Reed, and H.W. Yoder, Jr.
 Infeccionespor salmonella . 95

(eds.). Oiseases of Poultry, 9th Ed. lowa State University 111. Waltman, W.D., and A.M. Horne.1993.1s01ation ofsalmo-
Press, Ames, lA, pp. 73-86. nella from chickens reacting in fue pullorum-typhoid aggluti-
98. Sto John-Brooks, R., and M. Rhodes. 1923. The organ- naton test. Avian Dis 37:805-810.
isms afilie fowl typhoid group. J Pathol Bacteriol 26:433-439. 112. Watanabe, S., T. Nagai, K. Hashimoto, T. Kume, and R.
99. Stanley, J., and N. Baquar. 1994. Phylogenetics ofSaImo- Sakazaki.1960. Studies on salmonella infection in hens' eggs
nella enteritidis. Int J Food MicrobioI21:79-87. during incubation. VU. Transmission to eggs of agglutinins
100. Stokes, J.L., and H.G. Bayne. 1961. Oxidative assimilation and immunity from hens infected with S. pullorum. Bull Natl
of amino acids by salmonellae in relation to growth rates. J Inst Anim Health (Tokyo) 39:37-41.
Bacteriol81: 118-125. 113. Williams, J.E. 1953. Antigenic studies using arnmonium
101. Stuart, E.E., and R.O. Keenum. 1970. Preincubation treat- sulfate. l. The relative sedimentation effectofarnmonium sul-
ment of chicken hatching eggs infected with SaImonella pul- fate on fue various antigenic types of Salmonella pullorum.
lorum. Avian Ois 14:87-95. Am J Vet Res 14:458-462.
102. Stuart, E.E., R.O. Keenum, and H.W. Bruins. 1962. Ex- 114. Williams, J.E. 1953. Antigenic studies using arnmonium
perimental studies on an isolate of Salmonella gallinarum sulfate.U. The macroscopic arnmonium sulfate sedimentation
apparently resistant to furazolidone. Avian Ois 7:294-303. test for distinguishing fue antigenic forms of Salmonella
103. Stuart, E.E., R.O. Keenum, and H.W. Brujns. 1967. The pullorum. Am J Vet Res 14:465-470.
emergence of a furazolidone-resistant strain of SaImonella 115. Williams, J.E., and A.D. MacDonald. 1955. The past, pre-
gallinarum. Avian Ois 11: 139-45. sent, tuture of salmonella antigens for poultry. Proc Annu
104. Suganuma, Y.1960. Histopathological studies ofserositis of Meet Am Vet Med Assoc, pp. 333-339.
pullorum disease. Jpn J Vet Sci 22: I 75- I 82. 116. Williams, J.E. and A.D. Whittemore. 1971, Serological
105. Tacconi, G., G. Astrybal, and G. Bertorotta. 1987. Evalu- diagnosis of pullorum disease with fue microagglutination
ation of the efficacy of apromycin against Salmonella pul- system. Appl MicrobioI21:394-399.
lorum infection in chickens. Avian PathoI16:319-326. 117. Williams, J.E., 8.S. Pomeroy, R. Fenstermacher, and A.
106. Tanaka, S. 1975. Production ofpullorum antigen by continu- Holland. 1949. The incidente ofvariant pullorum in Minne-
ous submerged culture. Jpn Agric Res Q 9:60-65. sota. Cornell Vet39:129-135.
107. Trabulsi, L.R., and P.R. Edwards.1962. The differentiation 118. Williams, J.E., L.H. Dillard, and G;O. Hall. 1968. The
of Salmonella pullorum and SaImonella gallinarum by bio- penetration patterns of Salmonella typhimurium through the
chemical methods. Cornell Vet 52:563-569. outer structures of chicken eggs. Avian Dis 12:445-466.
108. Tsubokura, M. 1965. Studies ofSalmonella pullorum phage. 119. Wilson, J.E. 1955. The use of furazolidone in fue treatrnent
l. Isolation of phages and their properties. Jpn J Vet Sci of intections of day-old chicks with S. pullorum, S. galli-
27:179-188. narum, S. typhimurium, and S. thompson. Vet Rec 67:849-
109. Tsubokura, M. 1966. Studies on Salmonella pullorum phage. 853.
V. Conversion ofsubtypes oS. pullorum by phage. Jpn J Vet 120. Wilson, J.E. 1956. The treatment of carriers of Salmonella
Sci 28:35-40. pullorum and Salmonella gallinarum with furazolidone. Vet
110. Van Buskirk, M.A. 1987. A pullorum disease outbreak in a Rec 68:748-751.
pullorum-free state. Proc 59th Northeast Conf Avian Os, 121. Younie,A.R.1941. Fowl infection like pullorumdisease. Can
Atlantic City, NJ, pp. 40-42. J Comp Med Vet Sci 5:164-167.

Richard K. Gas!

INTRODUCCiN suplementos de alimento para humanos. La carne de ave y

A los serotipos mviles de Sa/mone//a, diferentes a los del
subgnero S. arizonae, a menudo se les refiere como salmo-
nelas paratifoideas (PT). Estos microorganismos pueden
infectar a una gran variedad de huspedes (incluso huma-
nos); en algunos casos originan alteraciones intestinales
relativamente asintomticas, y en otros casos producen en-
fermedad clnica. Hace un siglo, se inform de las primeras
especies aviares provenientes de un brote de enteritis infec-
ciosa en pichones (221); las infecciones PT continan oca-
sionando prdidas por enfermedades significativas en aves
jvenes. En fechas recientes, las salmonelas PT han sido
objeto .de inters como agentes de enfermedades alimenta-
rias que se transmiten a los humanos, ya que las aves
comerciales constituyen uno de los ms grandes e importan-
tes reservorios de salmonelas que pueden introducirse en los
los huevos contaminados estn implicados constantemente
como el origen de brotes de salmonelosis en humanos, por
consiguiente,el control de las infecciones PT se ha convertido
en un objetivo importante para la industria avcola conside-
rando las perspectivas de salud pblica y econmicas.
Importancia en salud pblica
Aunque en la actualidad muchos otros patgenos han reci-
bido considerable atencin, las salmonelas permanecen en-
tre las principales causas de enfermedad por alimentos
contaminados en todo el mundo; por ejemplo, en Escocia se
estableci que casi 84% de las enfermdades por alimentos
contaminados en humanos entre 1980 y 1989 se debieron a
salmonelas (239), y en EVA, entre 1973 y 1987,51% de
los casos de enfermedad en humanos por contaminacin
bacteriana de alimentos pertenecieron a salmonelas (23). De
96 . Enfermedadesde las aves
acuerdo cn los Centersfor Disease Control and Prevention
la salmonelosis puede afectar cada ao hasta 1 a 5 millones
de personas en EVA; cada ao se informa de casi 20 000
hospitalizaciones y 500 muertes relacionadas con Salmone-
l/a (255). Los brotes de salmonelosis pueden tener conse-
cuencias en extremo graves en aquellas poblaciones muy
vulnerables. En EVA, entre 1975, 1987, de 52 brotes de la
enfermedad por contaminacin del alimento de causa cono-
cida en guarderas, 52% de los brotes y 81% de las muertes
se relacionaron con Salmonel/a (195).
De manera consistente se identific a los productos
avcolas como origen importante de salmonelas que origi-
nan enfermedad en humanos; entre 1983 y 1987 en EVA,
ms de un tercio de los brotes de salmonelosis por contami-
nacin del alimento en humanos se relacion con la carne o
huevos de aves (297). El porcentaje de brotes por Salmone-
l/a en Inglaterra y Gales que tuvieron que ver con carne de
aves fue menos de 13% en 1959 a 1962, hastams de 32% en
1984 a 1985 (158). Entre 1985 y 1991,82% de los brotes por
S. enteritidis en EVA que se pudieron atribuir a un vehculo
alimenticio especfico se vincularon con los huevos (218).
Importancia econmica
Las infecciones de aves domsticas con salmonelas resultan
costosas,tanto para la industria avcola como para la socie-
dad como un complejo. Los costos relacionados con infec-
ciones PT en las aves entran en ambas categoras. Los
primeros conciernen a los gastos que tienen que ver con
aquellas enfermedadesen humanos ocasionadaspor el consu-
mo de productosavcolascontaminados.Para1993,seestimaque
los costos totales combinados en cuanto a cuidados mdicos
y prdidas en la productividad, que resultan de infecciones
de Salmonella en productos alimenticios para humanos en
EVA, rebasarn los 3.5 mil millones de VSD (318).
La segunda categora de costos vinculados con las
salmonelosis en las aves, incluye varios gastos directos de
los productores que enfrentan en sus parvadas las conse-
cuencias de las infecciones por Salmonella. Durante los
primeros das despus de la incubacin, las infecciones por muestreadasen Canad (251). En EUA, las investigaciones
salmonelosis adquiridas de manera vertical de los padres, o
de manera horzontal en la incubadora, pueden disminuir el
crecimiento o incluso aumentar la mortalidad de los pollitos
o pavipollos. Aunque las aves se vuelven menos suscepti-
bles a las salmonelasdurante la primera semanade vida, otras
enfermedades o condiciones de estrs pueden predisponer
a los animales hacia infecciones graves por salmonelas;
asimismo, la infeccin por Salmonella puede incrementar
la susceptibilidad de las aves a otros patgenos. Las salmo-
nelosis en aves adultas originan costos a los productores,
debido a los esfuerzos necesarios para prevenir la transmi-
sin de la infeccin hacia la progenie o los humanos. Las
medidas de control tales como prcticas de bioseguridad,
limpieza, y desinfeccin de instalaciones, programas de
control de roedores, vacunaciones, y pruebas, aumentan
los costos de produccin. Incluso, la publicidad negativa
generada por los medios de informacin acerca de la con-
taminacin por Salmonella en ciertos alimentos particu-
lares, puede afectar la demanda del consumidor por estos
productos y, por tanto, afectar por ltimo la rentabilidad
para los productores.
(Captulo3)
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
Estas bacterias se encuentran prcticamente en todo el mun-
do; las salmonelas infectan o son transportadas en una muy
amplia variedad de huspedes, incluso animales silvestres,
domsticosy humanos.La informacin respectoa la incidencia
y la distribucin de serotipos de salmonelas en poblaciones
de animales domsticos es esencial para comprender las
relaciones dentro y entre los reservorios de esta bacteria en
animales y humanos que son los causantes finales de la
transmisin de enfermedades zoonticas.
Incidencia de Salmonellae en la avicultura y
los productos avcolas
Se han combinado los avances en las prcticas de produc-
cin en la avicultura, los cambios en los estilos de vida y las
preferencias del consumidor, y el aporte nutricional para
lograr que los productos avcolas sean una buena fuente de
protenas para todo el mundo. .La incidencia de infeccio-
nes por Salmonella en las parvadas de la industria y la
incidencia vinculada con la contaminacin por la misma
bacteria en los productos avcolas son, por tanto, de consi-
derable importancia para la salud pblica. Aunque se han
encontrado salmonelas en las parvadas de varias especies,
incluso razasproductoras de carne y de huevo, se estima que
la incidencia de la salmonelosis en las aves o sus ambientes
ha variado de manera considerable.
En Holanda, los estudios en heces de aves para carne
sealan el aislamiento de 94% de salmonelas en estas par-
vadas (319) y de 87% los ambientes de parvadas de pavos
muestreadosen Canad (167); sin embargo, seha observado
que la prevalencia real de infeccin dentro de las parvadas
positivas a Salmonella, es relativamente baja (171,286).
Los estudios en aves productoras de huevo informan una
recuperacin de 97% de salmonelas a partir de las heces
de parvadasmuestreadasen Holanda (319) y de las heceso de
muestras de las bandasde huevo de casi 53% de las parvadas
acerca de muestras cecales almacenadas de parvadas pone-
doras, indican salmonelas en 81 parvadas de nueve estados
sureos(327), y en 86% de 406 casetasde varias regiones(88).
En investigaciones de productos avcolas, se han ais-
lado salmonelas de 57% de cadveres de pollo en Portugal
(201), 43% de cadveres de pollo listos para cocinar obte-
nidos de tiendas de menudeo en Ohio (33), y 29% de
cadveres de pollos para carne congelados obtenidos
de tiendas de menudeo en Arkansas (169). En aos recien-
tes, la contaminacin de los huevos con salmonelas, tambin
ha llegado a ser un tema importante, por ejemplo, en un
estudio de ms de 1000 muestras de huevo lquido sin
pasteurizar, reunidas en 20 plantas procesadoras de huevo
en todo Estados Unidos, Ebel y colaboradores (89), encon-
traron salmonelas en 52% de las muestras.
Distribucin de serotipos de Salmone/la
Aunque se han identificado ms de 2300 serotipos de Sa/-
mane/la, slo 10% de ellos se han aislado en aves de la
industria. De hecho, un grupo an ms pequeo de serotipos

explica la mayor parte de los aislamientos de Salmonella en
aves. La distribucin de los serotipos de Salmonella de aves
vara de manera geogrfica y cambia con el tiempo. El grado
de relacin entre los reservorios de salmonelas avcolas y
los humanos se ilustra de manera parcial por las similitudes
en la distribucin de los serotipos.
Aunque cambia de un ao a otro la frecuencia de
aislamiento de varios serotipos de Salmonella en las aves,
se encuentran varios tipos de manera consistente en una alta
incidencia. Basados en los datos de los aislamientos clnicos
y ambientales enviados al U.S. Department of Agriculture
(USDA) National Veterinary Service Laboratory entre julio
de 1990 y junio de 1993, los serotipos identificados con
ms frecuencia en pollos en EUA fueron (en orden descen-
dente de incidencia): S.heidelberg, S. enteritidis, S. hadar,
S. montevideo, S. kentucky y S. typhimurium (97, 98, 99).
Estos informes tambin indicaron que las salmonelas
PT aisladas con mayor frecuencia en pavos en EUA durante
el mismo periodo fueron S. reading, S. heidelberg, S. hadar,
S. agona, S. senftenberg, y S. saintpaul. La importancia
de las aves como reservorio de Salmonella para la salud
pblica, se puede ilustrar por la consideracin de que
estos serotipos se aslan comnmente en humanos. En
1991, los serotipos comunicados con ms frecuencia a los
Centers for Disease Control and Prevention provenien-
tes de humanos en EUA fueron S. typhimurium, S. ente-
ritidis,S. heidelberg,S. hadar, S. newport, y S. agona (24).
Debido a la nica relacin epidemiolgica de S. ente-
ritidis con la transmisin de la enfermedad por huevos
contaminados, la prevalencia especfica de este serotipo ha
sido un tema de considerable inters en los ltimos aos. Un
informe canadiense indic que las muestras ambientales de
2.7% de 295 parvadas de ponedores y 3% de 294 parvadas
para carne resultaron positivas para S. enteritidis (250). En
dos investigaciones en EUA, se encontr S. enteritidis
en muestras cecales de 27% de 406 casetas de postura
probadas (88) y de 13% de 1002 muestras almacenadas de
huevo lquido sin pasteurizar (89). El creciente inters por
la importancia de S. enteritidis en salud pblica, se demostr
en una investigacin respecto a la frecuencia de los infor-
mes de infecciones en humanos con varios serotipos de
Salmonella en 21 naciones (261), slo 10% de estos pases
inform de S. enteritidis como el serotipo ms frecuente
en 1979, pero para 1987 esta bacteria aument a 43%.
. ETIOLOGA
Clasificacin y nomenclatura
El gnero Salmonella es un miembro de la familia bacteriana
Enterobacteriaceae, y se divide en cinco subgneros distin-
tos por sus diferentes caractersticas bioqumicas (184).
A los variados serotipos mviles y no adaptados a cierto
husped del subgnero 1, se le refiere con frecuencia como
salmonelas PT. El grado de relacin gentica entre las sal-
monelas es tan grande, que algunos investigadores han
sugerdo que el gnero consiste en realidad de slo una
especie (93), pero permanecen en uso comn los nombres
de los serotipos individuales para facilitar la clasificacin
diagnstica y el anlisis epidemiolgico.
Infeccionespor salmonella . 97
Morfologa y tincn
Las salmonelas son bacterias en forma de bastn recto,
que no esporulan, y que miden 0.7 a 1.5 x 2.0 a 5.0 ~m;
son gramnegativas, pero las clulas se tien con tinciones
comunes como el azul de metileno o carbofuchina. Las
salmonelas por lo general son peritricosos tlagelados y
mviles, aunqueen ocasionesse presentande manera natural
como mutantes no mviles. Las colonias tpicas de Salmo-
nella en medios de agar son de 2 a 4 mm de dimetro, de borde
redondeadosy lisos, ligeramente levantadosy brillantes.
Requerimientosde crecimiento
Las salmonelas son facultativamente anaerbicas y pueden
crecer bien en condiciones tanto aerobias como anaerobias.
La temperatura ptima para apoyar el crecimiento de las
salmonelas es de 37 C, pero se observa cierto crecimiento
en temperaturas de 5 a 450 C, y el pH en el que pueden
crecer estasbacteriases de 4.0 a 9.0, con un pH ptimo de 7.0.
Los requerimientos nutricionales de las salmonelas son
relativamente simples, y casi todos los medios de cultivo
proporcionan las fuentes necesariasde carbono y nitrgeno
para su crecimiento. La viabilidad de los cultivos de Salmo-
nella puede mantenersepor muchos aos en medios simples,
tales como agarpeptona(184) o agar nutritivo, que se inoculan
por pinchazo, se sellan y conservan a temperatura ambiente.
Propiedades bioquimicas
Las propiedades bioqumicas caractersticas de casi todas
las cepasPT (subgnero 1) de Salmonella estn descritas por
Kriegy Holt(184) y Ewing (93). Las salmonelas PTtpicas
fermentan glucosa (para producir tanto cido como gas),
dulcitol, manitol, maltosa y mucato, pero no fermentan lacto-
Sa,sacarosa, melonato o salicina. En muchos tipos de me-
dios, pueden producir sulfito de hidrgeno, ornitina y lisina
descarboxiladas,utilizan citrato como nica fuente de carbono,
y reducen nitratos en nitritos. Las salmonelas paratifoideas
no hidrolizan urea o gelatina y no producen indol.
Las salmonelas paratitoidea pueden distinguirse de
S. arizonae (Salmonella subgnero 111),S.pullorum y S. ga-
llinarum con base en varias diferencias bioqumicas, por
ejemplo, las cepasS. arizonae no pueden fermentar dulcitol,
pero por lo general fermentan malonato; S. pullorum no
puede fermentar mucato o dulcitol, y S. gallinarum
no puede descarboxilar ornitina o producir gas a partir de
la fermentacin de glucosa. Adems, las salmonelas PT
por lo general son mviles, pero no as S. pullorum y
S. gallinarum.
Estructura antignica
El esquema tradicional Kauffmann- White para la clasifica-
cin antignica de las salmonelas se basa en antgenos
somticos y flagelares (93). Los antgooos "O" se determi-
naron mediante polisacridos relacionados con el cuerpo
de las clulas y se identificaron con nmeros arbigos.
Los serogrupos de salmonelas (designados con letras
maysculas), se definen por antgenos somticos particula-
res que son nicos para los miembros del grupo. Casi todos
98 . Enfermedades de las aves
los aislamientos de Salmonella encontrados en las aves
pertenecen a los serogrupos B, C o D. Los antgenos "H"
se determinaron utilizando protenas flagelares y se identi-
ficaron por lo general por letras minsculas. Algunas veces
los antgenos flagelares se presentanen dos fases diferentes.
El serotipo de un aislamiento de Salmonella particular se
determina por la combinacin de los antigenos O y H que
ste exprese. La serotipificacin de los aislamientos se hace
por medio de pruebas de aglutinacin con bateras de anti-
sueros especficos. Las pruebas de aglutinacin en portaob-
jetos se establecieron primero para establecer el contenido
de antigenos somticos y el contenido de antigenos flagela-
res se determina utilizando pruebas de aglutinacin en tubo.
Resistencia a agentes fsicos y qumicos
Calor, irradiacin y otros agentes fsicos
Con la excepcin de algunas cuantas cepas teTnlorresisten-
tes (tales como S. senfienberg 775W), las salmonelas por lo
general son muy susceptibles a la destruccin por calor, por
ejemplo, la coccin a una temperatura interna de 79 C en
hornos convencionales o de conveccin, siempre elimina-
ron S. typhimurium inoculados de pollos asados (269); la
exposicin de la came de pollo a una temperatura de 60 C
elimin la contaminacin con S. typhimurium (a una con-
centracin de 108clulas/g) en cinco minutos (22); la resis-
tencia al calor de S. enteritidis se puede aumentar por
exposicin previa a condiciones alcalinas (163), y disminu-
y con refrigeracin previa (156, 263). No obstante, las
cepas Salmonellae de varios serotipos son capaces de so-
brevivir a los mtodos de coccin para huevo que peTnliten
que la yema quede lquida (12, 161). En EUA, se pasteuri-
zan los huevos enteros lquidos de acuerdo con las especi-
ficaciones de la USDA que requieren un tratamiento
mnimo de 3.5 minutos a 60 C (11). Se ha infoTnlado
del tratamiento de vaporizacin del granulado de alimento
avcola para eliminar tanto las salmonelas inoculadas como
las de presentacin natural (213, 270).
La irradiacin ha recibido considerable atencin como
un mtodo potencial para eliminar a las salmonelas de los
alimentos y piensos, debido a que casi todas las cepas de
salmonelas parecen ser muy susceptibles a los efectos leta-
les de la irradiacin (302). La radiacin gamma ha tenido
xito en reducir la contaminacin con Salmonella en la carne
de aves(301,304), productos de huevo (211, 265) y alimen-
tos avcolas (193). Se ha demostrado que los tratamientos
de calor combinado con radiacin son ms eficaces en la
eliminacin de las salmonelas, que un tratamiento nico
(265, 303). Tambin se infoTnla que otros agentes flsicos,
que incluyen estimulacin elctrica (196, 275), radiacin
ultravioleta (325) y el tratamiento con ondas ultrasnicas
(346) son letales para las salmonelas.
Desinfectantes quimicos
Una gran variedad de desinfectantes quimicos se utilizan y
recomiendan para su eficacia contra las salmonelas. Se
comunica que la aplicacin de perxido de hidrgeno (226),
cido actico (84), cido lctico (168), sorbato de potasio
(223), cloro (223), o fosfato trisdico (175) reduce la in-
cidencia o cantidad de Sa/mone//a contaminante en cadve-
res de animales de carne. La fumigacin con formaldehido
(Captulo3)
(335) o perxido de hidrgeno (272), o la aspersin con
hidrocloruro de polihexametileno biguanida (73), ha de-
mostrado ser eficaz para el control de salmonelas en huevos
incubados. Se informa de manera similar, que la fumigacin
con ozono y formaldehdo son eficaces como desinfectantes
en las incubadoras (332).
Los estudios acerca de la eficacia de los tratamientos
qumicos en los alimentos para aves con el fin de inhibir las
salmonelas han producido resultados variables. La inclu-
sin de una mezcla de cidos orgnicos en el alimento, reduce
de manera significativa la concentracin final de salmonelas
en el alimento contaminado con excretas de ratn que
contienen S. typhimurium (189). Sin embargo, Smyser y
Snoeyenbos(277), estudiaron 12 compuestos como antago-
nistas potenciales de salmonelas en el alimento para aves
(incluso los cidos orgnicos) y encontraron que slo resul-
t eficaz la formalina.
La aplicacin de desinfectantes qumicos para las
casetas tambin es de efectividad dudosa. Los fenoles y
los compuestos cuatemarios de amonio se utilizan con fre-
cuencia para este propsito, pero la limpieza y la desin-
feccin de las casetas contaminadas no siempre han
tenido xito en la eliminacin de las salmonelas (209,
282). Se ha encontrado que la fumigacin con formalde-
hdo es muy eficaz para este objetivo (337), pero consi-
deraciones de seguridad han limitado su disponibilidad
y utilizacin.
Factores ambientales
La persistencia ambiental de las salmonelas PT, es un factor
importante en la epidemiologa de estos microorganismos
en las aves, por originar oportunidades para la transmisin
horizontal de la infeccin dentro y entre las parvadas.
Smyser y colaboradores (278), informaron del aislamiento
de S. heidelberg de cama contaminada despus de siete
mesesde mantenimiento a temperatura ambiental. Williams
y Benson (338), observaron la sobrevivencia de S. typhimu-
rium durante 16 meses en el alimento y ] 8 meses en cama
almacenada a 25 C. No se ha identificado la actividad del
agua, como un factor importante para permitir la persis-
tencia de las salmonelas en las casetas (242). Aunque a
veces pueden persistir las salmonelas por largos periodos en
la cama de las aves, tambin se ha considerado de manera
ocasional, que el uso de camas ejerce un efecto inhibitorio
en el crecimiento o sobrevivencia de Salmonella (3] 2).
Tumbull y Snoefenbos -(3 ]3), sugirieron que este efecto
podra resultar por un aumento de pH debido a la disolucin
de amoniaco. Se ha observado que la sobrevivencia de las
salmonelas en los huevos, durante y despus del lavado,
depende del pH, temperatura, la presencia de slidos en el
agua de lavado de los huevos (]90) y en el ndice de
enfriamiento despus del lavado (42).
Patogenicidad
Toxinas
Se sealan tres categoras generales de toxinas que intervie-
nen en la patogenicidad de las salmonelas PT. La endotoxina
se relaciona con la porcin de lpido A de los lipopolisac-
ridos (LPS) de la pared celular de Salmonella; si se libera la
endotoxina en la corriente sanguneade un animal infectado

cuando se lisan las clulas con bacterias, puede causar
fiebre; Tumbull y Snoeyenbos (314), encontraron que la
administracin intravenosa de endotoxina de S. enteritidis
origina lesiones al higado y al bazo en pollos de dos se-
manas. El LPS tambin contribuye a la resistencia de la
pared celular bacteriana, para atacar y evitar la digestin
por fagocitos del husped. Por otra parte, la prdida de
capacidad para sintetizar LPS completo se ha relacionado
con una prdida de virulencia para S. enteritidis en ratones
(45) Y una capacidad alterada de S. Iyphimurium para colo-
nizar los ciegos e invadir el bazo de los pollos de engorda
(74).
Se han identificado dos toxinas proteinceas en salmo-
nelas. La actividad de estasenterotoxinas por las salmonelas
induce una respuesta secretaria de las clulas epiteliales que
resulta en acumulacin de lquido en la luz intestinal (183).
Se detect una enterotoxina termolbil en 44% de 123 cepas
de S. typhimurium provenientes de animales (214); dicha
citotoxina termolbil origina dao estructural a las clulas
epiteliales intestinales, tal vez por inhibicin de la sntesis
de protenas (181).
Adherencia, invasividad,
v sobrevivencia intracelular
La adherencia de las salmonelas PT a las clulas epiteliales
intestinales, es el primer paso importante en la secuencia de
hechos que producen la enfermedad; esta capacidad para
adherirse se ha relacionado con las fimbrias tipo 1 (5, 198)
Y con una hemoglutinina resistente a la manosa (101).
Aunque la adherencia no requiere de manera evidente de
salmonelas metablicamente activas, la subsecuente inva-
sin bacteriana de las clulas huspedes requiere de la
sntesis de protenas por las salmonelas vivas (186,200), Y
la virulencia de las salmonelas depende en gran parte del
grado inicial de invasividad a la mucosa (4). En el caso de
la invasin a las clulas intestinales, los supuestosmecanis-
mos por parte de Salmonella incluye las fimbrias tipo 1 (92)
y varias protenas bacterianas inducidas por contacto con las
superficies celulares epiteliales (102).
La adherencia y la invasividad de las salmonelas pue-
den estar intluenciadas por las condiciones de crecimiento,
ya que las clulas de Salmonella en crecimiento logartmico
resultan ms invasivas en el tejido del cultivo que las clulas
en cualquier fase de crecimiento, y las salmonelas que cre-
cen en medios anaerobios han demostrado que son ms
adherentes e invasivas que aqullas desarrolladas en anae-
robiosis (92, 191). Las clulas de S. typhimurium que crecen
con rapidez, matan a los ratones en menos tiempo, despus
de la inyeccin intravenosa, que las clulas en una fase
lenta de crecimiento (27).
Tambin se ha encontrado que es necesaria para la
expresin completa de la patogenicidad la replicacin de
las salmonelas dentro de las clulas huspedes (194); se ha
observado que las cepas mutantes de S. typhimurium que no
fueron capaces de sobrevivir dentro de los macrfagos
huspedes(100) o resistieron los efectos antimicrobianos de
los pptidos del husped (127), presentan virulencia redu-
cida en los ratones. La produccin de siderforos quelantes
de hierro tambin puede contribuir a la sobrevivencia in
vivo de las salmonelas (349).
Infeccionespor salmonella . 99
Plsmidos
Los plsmidos son elementos extracromosmicos de DNA
que con frecuencia se relacionan con la patogenicidad de las
bacterias. Los plsmidos de pesos moleculares caractersti-
cos; especficos de serotipos, se han relacionado de manera
directa con la virulencia de cierta cantidad de salmonelas, y
se ha demostrado homologa considerable entre los plsmi-
dos relacionados con la virulencia de diferentes serotipos
(36, 344, 345). En el caso de las cepas de S. typhimurium y
S. enteritidis "curadas" de sus plsmidos relacionados con
la virulencia, son mucho menos letales para los ratones (46,
49, 137,228). Los plsmidos que regulan la virulencia entre
aislamientos de S. typhimurium y S. enteritidis se han rela-
cionado de manera evidente con la invasin de ganglios
linfticos mesentrcos, hgado, y el bazo en ratones (128,
293), crecimiento in vivo dentro de las clulas de ratones
infectadas (129, 154,260), la inmunosupresin (144), y la
resistencia srica (292). Los anlisis y la caracterizacin
del contenido de aquellos plsmidos de aislamientos de
S. enteritidis con diversos orgenes de aves, han probado ser
de valor significativo en el establecimiento de relaciones
epidemiolgicas (85, 274).
Sin embargo, la patogenicidad de las salmonelas no
siempre requiere de la presencia de los plsmidos especfi-
cos de serotipo; por ejemplo, algunascepasde S. typhimurium,
han demostrado que retienen su invasividad en ensayos de
cultivo celular (37, 153) y su letalidad en ratones infectados
(244), en ausencia de plsmidos relacionados con la viru-
lencia. Incluso, aunque se encuentre un plsmido especfico
de especie esencial para la expresin completa de la viru-
lencia de S. enteritidis en ratones, la "curacin" de este
plsmido no afecta la colonizacin e invasin de S. enteritidis
a los tejidos de pollos inoculados por va oral (130).
Diferencias de patogenicidad entre cepas,
serotipos, y tipos de fagos
Es frecuente encontrar que las cepas de las salmonelas
paratifoideas difieren en su capacidad para causar enferme-
dad o muerte en avesjvenes, ya que varios investigadores
(58, 138,276) han informado diferencias signific!\tivas en
la mortalidad entre grupos de pollos inoculados por va oral
con aislamientos representativos de diversos serotipos de
Sa/mone//a. Sin embargo, la tremenda variacin en la leta-
lidad para los pollos, tambin se ha observado dentro de los
mismos serotipos de Sa/mone//a, algunas veces incluso
entre cepasdel mismo tipo de fago (16,276). Las diferencias
de patogenicidad se han observado entre los distintos ti-
pos de fagos de S. enteritidis; el fago tipo 4 frecuentemente
se relaciona con cierto grado de elevada invasividad (13,
143) Y letalidad (13,114,253) para pollitos recin eclosio-
nadas. Sin embargo, tambin se han encontrado diferencias
en la virulencia dentro de tipos de fagos de S. enteritidis
(incluso el fago tipo 4) (112, 114,253). En la frecuencia del
depsito en ,el contenido de los huevos puestos por gallinas
infectadas de manera experimental, se ha informado de la
variacin entre cepas de S. enteritidis sin importar los lmi-
tes de los tipos de fagos (112, 273).
Las caractersticas bacterianas que originan las dife-
rencias en la patogenicidad observada entre las cepas de
Sa/mone//a, todava no se entienden del todo. Nolan y
100 Enfermedades de las aves
colaboradores (237), compararon aislamientos de Salmone-
!la de serotipos idnticos de pollos sanos y enfermos, y
encontraron diferencias en la utilizacin de fuentes de car-
bono, hemaglutinacin de eritrocitos sensibles a manosa, y
la invasividad en cultivos celulares. Sin embargo, Ba-
rrow y colaboradores (17), concluyeron que no eran esen-
ciales para la colonizacin intestinal los antigenos
flagelares y somtlcos, hemaglutininas sensibles a manosa,
y el plsmido especfico de serotipo de S. typhimurium.
Petter (246), relacion las propiedades de invasividad de las
variantes de S. enteritidis con las diferencias cuantitativas y
cualitativas.
PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Las salmonelas PT se pueden aislar de una gran variedad de
especies huspedes, incluyendo al ser humano y otros ma-
mferos, adems de aves, reptiles e insectos. Las muchas
interconexiones entre estos reservorios alteran con frecuen-
cia los esfuerzos por reducir la incidencia de infecciones
debidas a Salmanella en humanos y animales domsticos.
Es frecuente que se identifique a las aves como uno de los
reservorios ms importantes de aquellas salmonelas que en
la actualidad causan infecciones a los humanos. Aunque los
pollos y los pavos son susceptibles a una gran variedad de
serotipos de Salmanella, el proceso de infeccin resultan-
te se determina menos por el serotipo implicado que por
factores tales como la edad de las aves afectadas, la dosis
infectante, y las condiciones predisponentes. Las salmone-
las PT se pueden introducir a las parvadas de la industria
por diferentes medios y pueden diseminarse dentro y entre
las parvadas por varios mecanismos.
Infecciones paratifoideas en aves jvenes
Las infecciones paratifoideas con frecuencia han tenido
diferentes consecuencias para las aves recin eclosionadas,
que para las aves adultas. En pollitos y pavipollos jve-
nes muy susceptibles, la infeccin PT puede provocar a
veces enfermedad y muerte con mayor frecuencia. Las aves
mayores, son mucho menos susceptibles a los efectos leta-
les de las salmonelas PT y pueden presentar colonizacin
intestinal e incluso diseminacin sistmica, sin morbilidad
y mortalidad significativas. El desarrollo de resistencia a las
salmonelas en avesjvenes, se ha atribuido a la adquisicin
de microflora protectora que compite con las salmonelas por
sitios receptores en el intestino, o produce factores antag-
nicos que inhiben el crecimiento de las salmonelas (285,
290). Gast y Beard (107), observaron que muchas ms
clulas de S. typhimurium administradas por va oral se
adhirieron en los ciegos de pollitos de dos das de edad, que
en los ciegos de pollos de 3 a 7 das de edad.
Los efectos usuales de las infecciones de PT en pollos
y pavipollos corresponden a tres categoras generales (271 ),
es decir, la colonizacin intestinal es el primer paso normal
en el proceso de infeccin para salmonelas PT introducidas
por va oral; con frecuencia se observa la diseminacin
persistente de las salmonelas en las heces. En muchas aves
(Captulo 3)
infectadas, la invasin del aparato gastrointestinal resulta en
la multiplicacin de Salmonella en el tejido reticuloendote-
lial del hgado y bazo (16) y la diseminacin final para
colonizar una variedad de tejidos internos. Por ltimo, al-
gunas veces se presenta bacteriemia, que en ocasiones ge-
nera una alta incidencia de mortalidad. La incidencia de
mortalidad (95) y colonizacin intestinal (262) en pollitos
est muy correlacionada con la dosis administrada de sal-
monelas.
Con frecuencia se observa que la mortalidad relacio-
nada con las infecciones PT naturales en las aves, llega a su
mximo a los 3 a 7 das de edad (222). Estudios de infec-
ciones PT experimentales en aves jvenes demuestran de
manera consistente que las aves recin eclosionadas resultan
muy susceptibles a las salmonelas, pero que dicha suscep-
tibilidad disminuye con el tiempo. Fagerberg y colabora-
dores (95), encontraron que dosis orales de 109 clulas de
Salmonella fueron letales para 50% de los pollitos de en-
gorda de un da de edad, 20% de pollos de tres das y 0%
para pollos de siete das. Smith y Tucker (276), observaron
que la mortalidad relacionada con la inoculacin con
S. typhimurium de pollos, disminuy de manera abrupta de
79% al da de edad a slo 3% en dos das. Por otra parte,
se menciona una reduccin aguda en la susceptibilidad
relacionada con la mortalidad por PT en pavipollos (31).
La frecuencia tanto de colonizacin intestinal (262)
como de la invasin de rganos internos (314), es mayor en
pollitos recin eclosionados que en aves de ms edad;
asimismo, la persistencia de las salmonelas en varios sitios
de colonizacin tambin est influenciada por la edad de las
aves cuando se infectan. Se ha informado que la exposicin
por contacto horizontal de los pollitos dentro de las 24 horas
de eclosionar, resulta en la diseminacin de Salmonella
hasta por 28 semanas (230). Gast y Beard (107), determi-
naron que la colonizacin cecal con S. typhimurium persis-
ti por siete semanas despus de la inoculacin oral, con
mucha mayor frecuencia cuando los pollos se infectaron al
da de edad, que a los siete das. Gorham y colaboradores
(125), tambin observaron una disminucin relacionada con
la edad en la persistencia de S. enteritidis en los rganos
internos de los pollitos inoculados.
Infecciones paratifoideas en aves adultas
La morbilidad y mortalidad no se relacionan de manera
consistente con infecciones PT en aves adultas. Las infec-
ciones experimentales de pollos adultos con grandes dosis
de salmonelas PT, a menudo indican que no originan signos
evidentes de enfermedad clnica (35, 159). Timoney y co-
laboradores (309), notaron que aunque la inoculacin oral
en gallinas de postura con S. enteritidis con frecuencia
resultaba en bacteriemia y diseminacin sistmica extensa
hacia los rganos internos, las aves permanecan cnica-
mente normales, excepto por un poco de diarrea benigna; sin
embargo, Humphrey y colaboradores (162), observaron que
murieron 6 de 10 gallinas de un ao de edad, luego de la
inoculacin oral con un aislamiento S. enteritidis fago tipo 4.
Las dos caractersticas observadas con ms consisten-
cia en las infeccones PT en aves adultas son la colonizacin
intestinal y la diseminacin sistmica hacia los rganos in-
ternos. Durante ms o menos las dos prmeras semanas

despus de la infeccin experimental por vla oral en pollos
y pavos, las salmonelas PT pueden aislarse por lo general
de los aparatos intestinales y eliminarse en heces de un gran
porcentaje de aves inoculadas (35, 110, 348). Aunque dis-
minuye la incidencia de la colonizacin intestinal y la dise-
minacin fecal, se ha demostrado que algunas cepas de
S. enteritidis persisten en el aparato intestinal de gallinas
de postura por varios meses despus de la inoculacin oral
(108,110,273).
La colonizacin intestinal por salmonelas PT, por lo
general, es seguida de la invasin al epitelio intestinal y la
diseminacin a los tejidos internos, y se han podido encon-
trar varios serotipos de salmonelas PT, incluyendo S. infan-
lis, S. typhimurium y S. heide/berg, en rganos internos
como hlgado, bazo, pulmones, ovarios, oviductos y perito-
neo de pollos y pavipollos infectados de modo natural y
experimental (35, 281, 348). La invasividad y la disemina-
cin sistmica se ha documentado de manera extensa para
S. enteritidis. Despus de la inoculacin experimental oral
de gallinas ponedoras, se ha aislado S. enteritidis de nume-
rosos tejidos, abarcando hlgado, bazo, ovario, oviducto,
sangre cardiaca y peritoneo (110, 309). Tambin se ha
comunicado la diseminacin de S. enteritidis hacia diversos
rganos internos, incluso ovarios y oviductos, despusde la
inoculacin conjuntival (165) o la exposicin a aerosoles
contaminados (21). Asimismo se ha documentado el aisla-
miento de S. enteritidis de gran variedad de rganos internos
en aves infectadas de manera natural (152, 151,252).
Otro aspecto de las infecciones en pollos adultos con
algunas salmonelas PT, que es de inters particular para la
salud pblica, es la produccin de huevos contaminados con
Sa/mone//a. A finales del decenio de 1980, se empezaron a
acumular considerables evidencias epidemiolgicas que in-
dicaban que el contenido contaminado de huevos limpios e
intactos, originaba la transmisin de infecciones de S. ente-
ritidis hacia los humanos (217, 287). Las investigaciones de
las parvadas de postura implicaron a los huevos como el
origen de los brotes en humanos, ya que se detect que los
aislamientos de S. enteritidis eran del mismo tipo de
fago que aquellos encontrados en humanos, con frecuencia
con idnticos perfiles de plsmidos o "huellas dactilares",
en muestras ambientales, muestras de tejido y huevos (86,
140,306).
Se ha encontrado S. enteritidis en el contenido de
huevos puestos por ponedoras comerciales (152) y repro-
ductoras para carne (199), pero la incidencia de contamina-
cin con S. enteritidis de los huevos es en general, en
extremo baja. En estudios de 17 parvadas de postura infec-
tadas de manera natural en el Reino Unido, Humphrey y
colaboradores (160, 164), encontraron S. enteritidis en el
contenido de menos de 1% de los huevos muestreados. En
dos parvadas de postura canadiensesque produjeron aisla-
mientos de S. entiritidis, tanto de muestras ambientales
como de muestras de tejido, menos de 0.06% de los huevos
muestreados estuvieron contaminados por S. enteritidis
(252). Se ha encontrado que los huevos contaminados de
manera natural contienen muy pocas cantidades de S. ente-
ritidis (160, 164), no obstante la poblacin de S. enteritidis
en huevos puede expanderse a cantidades ms peligrosas si
se mantienen los huevos a temperaturas que permitan el
crecimiento bacteriano (113,164). Tambin se ha demos-
Infecciones
por salmonella. 101
trado la contaminacin del contenido de los huevos por
S. enteritidis en gallinas de postura infectadas de manera
experimental (273, 309); Gast y Beard (108), aislaron S. en-
teritidis de la albmina de 19% y de yemas de 16% de
huevos puestos en las cuatro semanas despus de la admi-
nistracin de una gran dosis oral a las gallinas.
Factores predisponentes
Se ha demostrado que cierto nmero de factores aumentan
la aparicin o la gravedad de la infeccin PT en las aves. Se
menciona que otros agentesinfecciosos influyen en el curso
de la infeccin con salmonela, por ejemplo, la infeccin
previa con varias especiesde coccidias, incluyendo Eimeira
tenella, E. maxima, y E. acervulina, puede aumentar la
capacidad de los serotipos de salmonela como S. typhimu-
rium, S. enteritidis, S. agona, y S. infantis para colonizar los
aparatos intestinales de los pollos (8, 256, 294). Los meca-
nismos para este efecto pueden relacionarse con menos
cantidad de cidos grasos voltiles inhibido res de Salmone-
tia, y mayor potencial de oxidacin-reduccin en el intestino
relacionado con la infeccin por coccidias (7). Sin embargo,
la infeccin con E. tenella, observada por Tellez y co-
laboradores (299), disminuy la frecuencia de invasin de
S. enteritidis hacia los rganos internos de pollos, tal vez
por aumento en el grosor de la lmina propia intestinal. En
cuanto a las infecciones de aves con virus o bacterias inmu-
nosupresores, tambin pueden afectar el resultado de las
infecciones por Salmonella. La exposicin al virus de la
reticuloendoteliosis en el primer da de edad, aument
la mortalidad entre los pollos de 1, 7 o 14 das de edad,
inoculados por va intraperitoneal con S. typhimurium
(224). La exposicin de los pollitos de un da de edad, al
virus de la enfermedad infecciosa de la bolsa favorece el
aumento de la mortalidad despus de la infeccin con S.
typhimurium tres semanas despus, aunque la infeccin
viral en pollos de tres semanasno afecta la suceptibilidad a
la infeccinsubsecuente con S. typhimurium (347). La supresin
de la inmunidad celular por Corynebacterium parvum favo-
rece del mismo modo el aumento de la morbilidad en pollos
infectados de manera subsecuentecon S. typhimurium (60).
Los factores ambientales y de manejo tambin pueden
influenciar la susceptibilidad de las aves hacia las salmone-
las PT, como se ha demostrado por la exposicin a condi-
ciones de estrs que a menudo facilitan o exacerban las
infecciones por Salmonella; o por ejemplo, disminuir la
temperatura de la criadora de 5 a 8 C, aumenta de manera
significativa la mortalidad de los pollitos recin eclosiona-
dos inoculados con S. worthington (300). La privacin de
agua antes de la inoculacin en pollos de siete semanas
de edad, incrementa la duracin de la diseminacin fecal de
S. typhimurium administrada por va oral (34). En el caso
de las gallinas de postura, la muda forzada por privacin de
alimento, eleva la incidencia y la cantidad de diseminacin
en heces (149), la incidencia y la gravedad de las lesiones
intestinales (147, 254) Y la frecuencia de la transmisin ho-
rizontal (146) luego de la inoculacin con S. enteritidis. La
muda tambin reduce la dosis infecciosa de S. enteritidis
necesaria para establecer la colonizacin intestinal en galli-
nas (145), y aumenta la aparicin de la recurrencia de
infecciones previas con S. enteritidis (148).
J02 . Enfermedades de las aves
Fuentes, vectores y transmisin
Las salmonelas PT se pueden introducir en las parvadas
comerciales, a partir de muchas fuentes diferentes. La ex-
trema variedad de los huspedes de salmonelas PT, crea
igual nmero de reservorios de microorganismos infeccio-
sos que se pueden transmitir hacia pollos y pavos. Entre los
orlgenes implicados con mayor frecuencia se encuentran el
alimento contaminado y varios vectores animales incluyen-
do insectos. Las salmonelas PT se pueden transmitir de
manera vertical hacia la progenie de parvadas de reproduc-
toras infectadas y de manera horizontal dentro y entre las
parvadas.
Los alimentos contaminados, en particular aquellos
que contienen protelnas animales, se han identificado con
frecuencia como el origen de la introduccin de salmonelas
PT a las parvadas de la industria. Zecha y colaboradores
(350), sealan que 4 de 8 serotipos de Sa/mone//a aislados
de un edificio para crla de pavos durante cinco aos,tambin
se hablan aislado de muestras de alimento granulado. Mac-
kenzie y Bains (202), notaron en Australia, que los seroti-
pos de Sa/mone//a no detectados con anterioridad en las
parvadas de una compaia de aves de engorda se detectaron
en las parvadas, primero en los ingredientes del alimento
crudo y luego en aves vivas y cadveres procesados. Cox
y colaboradores (70), obtuvieron alimento para aves de silos
comerciales en EVA, encontrando salmonelas en 92% de
las muestras de alimento de carne y hueso, 58% de las
muestras de alimento terminado (mezcla), pero no en el
alimento granulado. Estudios de inoculacin experimental
han demostrado que los pollitos se llegan a infectar con
salmonelas PT a partir de su alimento, aun cuando seanmuy
bajas las cantidades de contaminacin (142, 266).
Los vectores biolgicos diseminan y amplifican las
salmonelas en las parvadas. Los insectos, incluso las cuca-
rachas (182) y gusanos de la harina (212), pueden transpor-
tar microorganismos de Sa/mone//a de manera interna y
externa, y asl diseminarlos en todas las casetas.A los ratones
se les ha identificado como vectores particularmente impor-
tantes paraS. enteritidis en las parvadas ponedoras. Henzler
y Opitz (139), cultivaron ratones y muestras ambientales de
granjas de postura para aislar S. enteritidis; detectaron S. en-
teritidis en 24% de los ratones de granjas de postura am-
bientalmente contaminadas, pero en ninguno de los ratones
de las granjas con ambientes libres de S. enteritidis. Notaron
que una sola muestra de heces de ratn contenla 105clulas
de S. enteritidis.
La transmisin vertical de las salmonelas PT a la
progenie de parvadas reproductoras infectadas, puede resul-
tar en la produccin de huevos contaminados por salmone-
las en el contenido o en su superficie; por ejemplo, gallinas
infectadas de modo experimental observadas por Gordon y
Tucker(123), transmitieronS. menston asuprogenie. Ame-
nudo, se han aislado a partir de sus padres los mismos
serotipos de salmonela que originan la mortalidad de polli-
tos y pavipollos infectados de manera natural (185,222). En
un estudio que incluy 10 granjas en Francia, Lahellec y
colaboradores (188), concluyeron que la mayor contribu-
cin a la distribucin de serotipos de Sa/mone//a en casetas
de aves de engorda proviene de los mismos pollos y no de
su ambiente.
(Captulo3)
Los cascarones de huevo a menudo se encuentran
contaminados con salmonelas PT por medio de conta-
minacin fecal durante la ovoposicin. La penetracin de
salmonelas hacia o a travs del cascarn y a las membranas
del mismo, puede ocasionar la transmisin directa de la
infeccin a los embriones en desarrollo, o favorecer la ex-
posicin del pollito a microorganismos infecciosos de Sal-
monellacuando se rompe el cascarn durante la eclosin.
Algunos serotipos de PT, en particular S. enteritidis, se
pueden depostar en el contenido del huevo antes de la
ovoposicin, lo que significa que la transmisin transovri-
ca resultante de la infeccin a la progenie constituye una
parte importante de la epidemiologia de S. enteritidis en los
pollos.
Sin importar el mecanismo o sitio de contaminacin
del huevo, cualquier salmonela PT que se encuentre dentro
o sobre los huevos se puede diseminar de manera extensiva
en la incubadora. Conforme los pollitos y pavipollos pico-
tean el cascarn, las salmonelas se liberan hacia el aire y
circulan alrededor de los gabinetes de incubacin en plumas
contaminadasu otros restosde la incubacin. Bailey y colabo-
radores(10), sealaron que 17% de las muestras de cascarn
de huevo y 21% de las muestras enjuagadas de pollos
obtenidas de incubadoras de aves de engorda comerciales
en EVA, fueron positivas a salmonelas PT. Cox y colabora-
dores (71), tambin aislaron salmonelas (de 12 serotipos
diferentes) de ms de 75% de muestras de fragmentos de
huevo, las bandas y papeles de tres incubadoras de aves
de engorda. Las aves recin eclosionadas, que carecen de
microtlora intestinal protectora, son muy susceptibles por
esta razn a la colonizacin intestinal por salmonelas. Cason
y colaboradores (41), observaron que casi 44% de los
pollitos de huevos no contaminados, incubados con huevos
enjuagados antes de la incubacin en una solucin con
S. typhimurium, se encontraron como portadores de S. typhi-
murium en su intestino despus de retirar los de la incuba-
dora; al igual que Bhatia y McNabb (30), encontraron los
mismos serotipos de Salmonella en plumn de la incubado-
ra y en el meconio detectado ms tarde en la cama de la
casetay en los cadveres de las aves de engorda.
Despus de la introduccin a las aves, las salmonelas
PT se pueden diseminar de manera horizontal dentro y entre
las parvadas. Snoeyenbos y colaboradores (280), notaron
que se diseminaron con rapidez 10 serotipos de Salmonella
a partir de pollitos de un dia de edad infectados hacia otros
animales criados en cama. Gast y Beard (108, 110), infor-
maron que S. enteritidis podra encontrarse en las heces y
rganos internos de gallinas de postura no inoculadas, ubi-
cadas en cajas adyacentes a aves inoculadas por via oral.
Las casetasde aves contaminadas a menudo se encuentran
implicadas como las principales fuentes de salmonelas PT
(185). Lahellec y Colin (187), concluyeron que era ms
probable que aparecieran los serotipos de Salmonella pre-
sentesen las casetasde aves de engorda o introducidas a las
casetaspor vectores durante el periodo de cria, en los cad-
veres procesados que los serotipos originados en la incuba-
dora. Enun estudio holands, las curvas de infeccin
acumulada para parvadas ponedoras, se demostr un au-
mento en la incidencia de S. enteritidis por algn tiempo
durante el ciclo de postura, lo que sugiere que la infeccin
se adquiria en apariencia de ambientesde la granja y no de la

parvada reproductora(321). La transmisinhorizontalpue-
de mediarsepor contacto directo ave con ave, ingestindeheces
contaminadas o cama, agua contaminada (123, 231), perso-
nal y equipo (350), y una variedad de otros mecanismos.
Signos clnicos
La infeccin paratifoidea en las aves se relaciona por lo
general, con enfermedad slo en aves muy jvenes. La
contaminacin de los huevos con salmonelas puede ocasio-
nar una gran cantidad de embriones muertos, y muerte
rpida de aves recin eclosionadas antes de que se observen
signos clnicos y en aves individuales el curso de la enfer-
medad es normalmente breve. Pocas veces se observan
signos de la enfermedad despus de las primeras dos sema-
nas de vida, aunque la morbilidad y la mortalidad pueden
ser altas durante este periodo y se presenta importante
retraso en el crecimiento. Los signos de la infeccin PT
grave en avesjvenes son por lo general, similares a los que
se observan en relacin con otras infecciones por salmone-
las aviares (pulorosis, tifoidea aviar, y arizonosis aviar) y
con otras infecciones bacterianas que puedan causar septi-
cemia. Aunque en aves adultas la enfermedad clnica por lo
general no se relaciona con infecciones PT, algunas cepas
de S. enteritidis pueden causar anorexia, diarrea, y menor
produccin de huevo en gallinas de postura infectadas de
manera experimental (108,112,229,273).
Los signos tpicos de la infeccin PT en pollitos y
pavipollos incluyen somnolencia progresiva con los ojos
cerrados, alas caldas y plumas erizadas (336); son frecuentes
la anorexia y la emaciacin (16). A las aves afectadas a
menudo se les observa hacinadas cerca de las fuentes de
calor. Es comn observar diarrea acuosa profusa, lo que
ocasiona deshidratacin y pastosidad en el rea de la cloaca
(219, 336); en ocasiones, tambin se ha relacionado ceguera
(245) y cojera (245, 336) con las infecciones PT.
Lesiones macroscpicas e histopatologa
En aquellos brotes graves de infeccin por PT en aves recin
incubadas, al desarrollarse con rapidez una septicemia, sta
puede causar elevada incidencia de mortalidad con pocas o
ninguna lesin aparente. Cuando el curso de la enfermedad
es ms prolongado, es frecuente la enteritis grave acompa-
fiada de lesiones necrticas focales en la mucosa del intes-
tino delgado y es comn observar ncleos cecales con
apariencia de queso (16, 126,336). El bazo y el hgado se
hinchan y congestionan con evidentes franjas hemorrgicas
o focos necrticos (245, 336). Algunas veces los rifiones
tambin aumentan de tamafio y se congestionan (219); en
numerosas ocasiones se ha informado de perihepatitis y
pericarditis fibrinopurulentas(13, 126,245,336). En el saco
vitelino se puede encontrar material de la yema sin absorberse
(13,126,245). A vecesse observan otras lesiones que inclu-
yen hipopin, panoftalmitis, artritis purulenta (245), aerosa-
culitis (126), y onfalitis (28).
La invasin de las clulas epiteliales intestinales por
salmonelas, origina una serie de cambios patolgicos que
afectan al lquido intestinal y a la regulacin de electrlitos;
este proceso puede originar finalmente muerte celular, y por
tanto producir y exacerbar la diarrea. La inoculacin oral de
Infecciones
por salmonella. 103
gallinas de postura con S. enteritidis tal vez ocasione infla-
macin del epitelio y de la lmina propia del colon y los
ciegos relacionados con la infiltracin heterofilica (147,
254); aunque a menudo los ciegos y la unin ileocecal son
los sitios de afinidad particular por las salmonelas, pueden
ser invadidas las clulas epiteliales de todo el intestino
(314). Adems, la invasin epitelial puede permitir la dise-
minacin de las salmonelas a travs de la membrana basal
hacia la lmina propia a travs de los macrfagos (249).
Humphrey y colaboradores (166), recuperaron una hora
despusS. enteritidis de varios rganos internos de algunas
gallinas ponedoras, luego de haber sido inoculadas. La ca-
pacidad de las salmonelas para sobrevivir y multiplicarse en
los rganos internos, en particular el hgado y el bazo, se
correlaciona con la virulencia comparativa de las salmone-
las en diferentes especies de huspedes (20). Se ha demos-
trado que la replicacin intracelular en el bazo de ratones
ofrece un sitio de proteccin, donde puede continuar la
multiplicacin de las bacterias sin exponerse a los mecanis-
mos de defensa del husped (87). Se han observado ligeros
procesos inflamatorios con infiltracin de heterfilos que
varan de focales a difusos en los ovarios y los oviductos
de parvadas infectadas de manera natural con S. enteritidis
(151).
Inmunidad
La respuesta inmunitaria de las aves a las salmonelas de la
PT acta para minimizar la duracin y la gravedad de
la infeccin y ayuda a proteger contra la reinfeccin. Esta
respuesta tambin permite detectar serolgicamente a las
parvadas infectadas y sirve como base para realizar esfuer-
zos con el fin de proteger a las aves contra la infeccin por
vacunacin. El desarrollo de la inmunidad se ilustr por un
estudio realizado por Hassan y colaboradores (135), en el
cual la reinfeccin oral de los pollos con S. typhimurium (10
semanas despus de la inoculacin incial) result en una
menor diseminacin en heces y eliminacin de los tejidos,
comparadas con las observadas en aves no infectadas con
anteriorioridad. Se menciona que la administracin de
inmunosupresores a los pollitos, aumenta la mortalidad
relacionada con las infecciones PT (91, 351), pero tales
tratamientostienen en aparienciamuy poco efecto en la
colonizacin intestinal por las salmonelas (61). Hassan y
Curtiss (132), recientemente proporcionaron evidencia
de que la infeccin de los pollos por S. typhimurium, puede
causar deplecin de linfocitos, atrofia de rganos linfoides,
e inmunosupresin que facilita el establecimiento de un
estado portador persistente.
Las salmonelas paratifoideas pueden originar fuertes
respuestasantignicas en las aves infectadas; por ejemplo,
la infeccin experimental de pollitos con S. typhimurium
induce intensas respuestas de IgG, IgA e IgM en suero,
contenido intestinal, y bilis que pueden ser detectadas me-
diante antgenos compuestos por clulas bacterianas com-
pletas, LPS, flagelos y protenas de membrana externa
(135). Cuando se infect a gallinas ponedoras por va oral
con S. enteritidis, casi todas las aves produjeron anticuerpos
sricos a una semana de la inoculacin y presentaron una
respuesta mxima una semana despus de la inoculacin
(109). Se han detectado elevados ttulos sricos de IgG en
J04 . Enfermedades de las aves
gallinas ponedoras, por lo menos 27 semanas despus de la
inoculacin oral experimental con S. enteritidis (15). En una
parvada reproductora de aves de engorda infectadas de
manera natural, se encontr positiva a 70% de las aves, a
anticuerpo s sricos contra LPS de S. enteritidis a las 35
semanas de edad (59). Los anticuerpos contra S. enteritidis se
han encontrado asimismo en las yemas de huevos puestos por
aquellas gallinas infectadas. Se encontraron anticuerpos espe-
cficos a los nueve das posinoculacin en huevos de galli-
nas infectadas de manera experimental con S. enteritidis
(111). Tambin se han detectado anticuerpos contra S. enteri-
tidis en huevos de parvadas infectadas de manera natural (59).
Aunque menos caracterizada que la respuesta de los
anticuerpo s, en pollos se ha observado inmunidad celular
contra salmonelas PT. Hassan y colaboradores (135), detec-
taron una intensa reaccin de hipersensibilidad retardada,
utilizando clulas bacterianas completas o protenas de
membrana externa, entre 2 a 5 semanas despus de la
infeccin experimental de pollos con S. typhimurium. Los
heterfilos de pollos y pavipollos son fuertemente fagocticos
y bactericidas para las salmonelas (288), y en apariencia
participan de manera importante en la restriccin de la invasin
durante las fases tempranas de la infeccin por S. enteritidis
(179). Las citocnas producidas por los linfocitos T sensibi-
lizados pueden participar para conferir inmunidad en las
aves, tal vez por la expansin de los heterfilos fagocticos
almacenados a la circulacin (178) y llevarlos al sitio de
infeccin (180). La administracin profilctica de estas linfo-
cinas inmunitarias a los pollos, proporciona proteccin con-
tra la invasin de rganos por parte de S. enteritidis (298).
Las relativas contribuciones de la respuesta de los
anticuerpos y las clulas en proporcionar inmunidad protec-
tora a las aves contra la infeccin por Sa/mane//a, son un
poco inciertas. Lee y colaboradores (192), indicaron que el
desarrollo de grandes cantidades de anticuperpos en los
pollos infectados de manera experimental con S. typhimu-
rium no parece resultar en ninguna reduccin significativa
en las cantidades de Sa/mane/la en los diferentes tejidos,
pero observaron la diseminacin efectiva de las salmonelas
de los tejidos despus de presentarse una fuerte respuesta
celular. Por otro lado, Humphrey y colaboradores (162),
observaron que un grupo de gallinas de 20 semanas de edad
infectadas con S. enteritidis, produjeron grandes cantidades
de anticuerpo s 19M y no mostraron signos adversos, mien-
tras que un grupo de gallinas de un ao de edad produjo
menos anticuerpo s y hubo mortalidad significativa. Los
estudios en ratones indican que la actividad de opsonizacin
de los anticuerpos especficos y la actividad fagocitaria y
ltica de los efectores celulares pueden ser necesarios para
la completa expresin de la inmunidad (210).
Aunque no estn bien definidos los mecanismos, en
varias ocasiones se han sealado diferencias genticamen-
te basadas en la resistencia innata en lneas de pollos con-
tra las infecciones con Sa/mane//a. Se ha observado que
los pollitos de diferentes lneas varan en su susceptibili-
dad contra los efectos letales de la infeccin por S. typhimu-
rium y S. enteritidis (25, 38). Se informa de diferencias en
las incidencias de diseminacin fecal, la invasin de los
rganos, y la contaminacin de huevos entre lneas de
pollos adultos infectados con S. enteritidis (25, 197). Bums-
tead y Barrow (39), encontraron que fueron muy similares
(Captulo3)
los atrones de susceptibilidad de seis lneas de pollos contra
varios serotipos de Sa/mone//a PT y varios serotipos adap-
tados, lo cual sugiere un mecanismo comn de resistencia.
DIAGNSTICO
Aunque observaciones clnicas pueden sugerir la aparicin
de una infeccin PT, el diagnstico final depende del aisla-
miento y la identificacin de los microorganismos causan-
tes. Utilizando mtodos de cultivo convencionales, esto
requiere de 48 a 96 horas (e incluso ms para algunos
protocolos de cultivo). Mallinson y Snoeyenbos, proporcio-
naron un resumen conciso de los mtodos tradicionales para
el aislamiento de salmonelas en aves (205). En aos recien-
tes, se ha propuesto una gran variedad de estrategias alter-
nativas ms rpidas para detectar e identificar a las
salmonelas. La deteccin serolgica de anticuerpos espec-
ficos se emplea con frecuencia de manera efectiva como un
implemento preliminar rpido para identificar parvadas que
se han expuesto a las salmonelas.
Aislamiento e identificacin
del agente causal
Seleccin de las muestras
Para identificar la infeccin por PT en las parvadas, se
obtienen y cultivan muestras de una variedad de rganos,
principalmente se incluyen de tejidos, huevos y ambiente de
las casetas.El nmero de muestras que se deben procesar
con el fin de obtener un grado predeterminado de confianza
en la deteccin de la infeccin PT en una parvada, se
relaciona de manera directa con el tamao de la parvada y
de modo inverso con la prevalencia real de la infeccin (1).
En parvadas que se piensa tienen muy baja prevalencia de
infeccin por Salmonella, se deben tomar muestras de ms
de un animal, y con frecuencia se almacenan antes de
cultivarse para tener un buen tamao de muestra y cumplir
con las limitantes de los laboratorios.
Debido a que muchos serotipos de salmonelas PT
resultan muy invasivas y a que pueden diseminarse de
manera sistmica a numerosos tejidos internos, varios teji-
dos diferentes (incluyendo hgado, bazo, ovario, oviducto,
testculos,saco vitelino, corazn, sangrecardiaca,rin, ves-
cula biliar, pncreas, sinovio, y ojo) pueden proporcionar
muestras para el cultivo de diagnstico. Debido a que las
lesionesno son confiables para indicar los tejidos infectados,
se deben cultivar varios rganos de cada ave (por separadoo
juntos). Algunos serotipos PT muy invasivos, en particular
S. enteritidis, pueden depositarse en el contenido de los
huevos antes de la ovoposicin (108). Por tanto, se utilizan
los huevos cultivados para S. enteritidis, como una prueba
para valorar el riesgo potencial para la salud pblica origi-
nado por parvadasde postura infectadas.Gast (103), inform
que en el cultivo del contenido de los huevos almacenados
por S. enteritidis, detectaron gallinas infectadas de manera
experimental, en una frecuencia similar para cultivar mues-
tras fecales o pruebas para anticuerpos sricos especficos
durante las primeras dos semanasdespusde la inoculacin.

Debido a que las infecciones en aves con salmonelas
PT implican casi de manera invariable, la colonizacin
del aparato intestinal, las muestras de tejidos intestinales y
el contenido con frecuencia son el centro de los esfuerzos
por cultivar Salmonella. En una investigacin de aves en-
viadas a un laboratorio de diagnstico (94), se encontraron
salmonelas de manera exclusiva en muestras intestinales en
78% de los polIos y 70% de los pavos. En galIinas ponedoras
inoculadas, se recuper S. enteritidis con mayor frecuencia
del aparato intestinal que de cualquier otro tejido muestrea-
do (110). Casi todas las recomendaciones para el cultivo de
muestras intestinales indican que el leo caudal, los ciegos,
las tonsilas cecales y el contenido cecal son los sitios que
ofrecen un mximo de posibilidades para recuperar salmo-
nelas (34, 96, 314). Se han utilizado raspados cloacales
(108) o la muestras fecales (103) para proporcionar eviden-
cia de la colonizacin persistente de salmonelas en aves
individuales. El patrn intermitente de diseminacin de
salmonelas en las heces de aves infectadas tiende a dismi-
nuir la confiabilidad en los raspados cloacales para el diag-
nstico de la infeccin (203, 341).
La diseminacin fecal de salmonelas en el ambiente de
las casetas, a partir de las aves infectadas, hace que las
muestras ambientales representen un til instrumento
diagnstico. Es ms, las muestras ambientales tambin pro-
porcionan una oportunidad para observar la introduccin de
salmonelas en las casetasde las aves por medio de vectores,
personal, equipo, y otras fuentes. Aunque el muestreo de
heces frescas parece proporcionar por s mismo la prueba
ms sensible para la diseminacin de salmonelas (141),
algunas veces el muestreo de las camastambin proporciona
un grado comparable de deteccin (264). Olesiuk y colabo-
radores (240), comunicaron que se detect la infeccin
experimental con S. Iyphimurium en parvadas de postura,
de manera ms consistente, por un periodo de un ao,
mediante el cultivo de la cama del piso, que por cualquier
otro mtodo. Snoeyenbos y colaboradores (279), encontra-
ron que las salmonelas se recuperaron con mayor frecuencia
de las muestras de la cama de los nidos en una parvada de
ponedoras infectadas de manera natural. Las muestras ob-
tenidas por toma de muestras con cotonetes de gasa hme-
dos del piso de las casetas,detectan salmonelas con mayor
sensibilidad que el muestreo de la cama (176). El uso de
dispositivos de mltiples cotonetes puede mejorar la sensi-
bilidad de este mtodo (40).
Se han sugerido otros muestreos ambientales, incluso
el cultivo de las superficies de cajas, fuentes de agua, bandas
para huevo, trampas para roedores y polvo. El polvo puede
permanecer contaminado con salmonelas, incluso despus
de haber limpiado y desinfectado las casetas (141); con
frecuencia el plumn de la incubadora est contaminado
con salmonelas, lo que ofrece la oportunidad para detec-
tar de manera temprana la infeccin en las parvadas (220,
264). En el establecimientodel origen de la infeccin de una
parvadacon algn serotipo particular a menudo resulta impor-
tante el cultivo del alimento en busca de salmonelas (279).
Mtodos de cultivo estndar para la deteccin
de Salmone//a
Aunque se han propuesto diversas condiciones de cultivo
para el aislamiento y la identificacin de las salmonelas PT,
Infeccionespor salmonella . J05
casi todos los mtodos estndar siguen un esquema general
que incluyen cuatro etapas principales: primero, se utilizan
medios preenriquecidos no selectivos para aumentar el cre-
cimiento de muy pequeflas cantidades de salmonelas o
permitir la recuperacin de clulas lesionadas con Salmone-
lla; no resulta aconsejable el preenriquecimiento cuando las
muestras de prueba (tales como contenido intestinal o ex-
cremento) tiene grandes cantidades de microorganismos
competitivos que pueden crecer ms que las salmonelas en
caldos no selectivos. Segundo, el enriquecimiento selectivo
se utiliza para permitir una expansin adicional de la pobla-
cin de Salmonella, mientras que se suprime el crecimiento
de otros microorganismos. Tercero, se hace el sembrado en
placas de agares selectivos con el fin de obtener colonias
aisladas, cada una derivada de una sola clula; a veces
tambin se emplea el sembrado en agares no selectivos con
raspados de rganos internos. Cuarto, las colonias con apa-
riencia caracterstica de salmonelas, se someten a pruebas
bioqumicas y serolgicaspara confirmar su gnero y serotipo.
En realidad, todos los mtodos propuestosrequieren de por lo
menos dos de estos pasos, pero los requermientos de enr-
quecimiento varan de acuerdocon la naturalezade la muestra.
Las muestras de tejido (excepto para las muestras de
tejido o contenido intestinal) de aves infectadas, por lo
general, contienen muy pocos microorganismos competiti-
vos. Las muestras de raspado o de asa, tomadas de rganos
internos se transfieren de manera directa a las placas de
medio agar selectivo y no selectivo, sin caldo de enriqueci-
miento. Las muestras de tejido disecado y cualquier muestra
de intestino, se transfieren por lo general, de manera inicial
a un caldo selectivo de enriquecimiento.
Debido a que la contaminacin fecal puede resultar en
la presencia de flora diversa, por lo general los cascarones
de los huevos se muestrean sin preenriquecimiento. La
superficie de los cascaronesse pueden muestrear por inmer-
sin en caldos de medio selectivo o puede muestrearse el
cascarn entero (incluso las estructuras interiores y mem-
branas del cascarn) por rompimiento asptico para liberar
el contenido seguido por rompimiento manual y la adicin
de caldos selectivos de enriquecimiento (108, 104). An-
tes de cultivar el contenido de huevos para la contaminacin
por salmonelas, se debe desinfectar el cascarn exterior para
prevenir que se transfieran los contaminantes fecales del
cascarn hacia el contenido durante el rompimiento.
Debido a la muy baja prevalencia de salmonelas (prin-
cipalmente S. enteritidis) en el contenido de los huevos, y
ya que los contaminantes Salmonella tienden a estar presen-
tes en huevos en muy pocas cantidades, con frecuencia se
almacena el contenido lquido completo de lOa 20 huevos
para muestreo y minimizar las demandas en el laboratorio.
El contenido de los huevos, por lo general, se incuba antes
de seguir el cultivo para permitir que se expanda la pobla-
cin de Salmonella a un grado detectable (106, 115). La
suplementacin con hierro de todo el almacenamiento de
huevo, puede aumentar la multiplicacin de algunas cepas
de S. enteritidis durante la incubacin (76, 115, 116). Se ha
demostradoque el preenriquecimientodel contenido del huevo
favorece una mayor sensibilidad para detectar S. enteritidis,
que el enriquecimiento selectivo directo (105, 291), tal vez
por permitir que se expandan muy pequeflas cantidades de
salmonelas, hasta cierto grado que pueden sobrevivir en
106 . Enfermedades de las aves
condiciones adversas de enriquecimiento selectivo (50). El
sembrado directo de huevos almacenados incubados en
medios selectivos puede reducir el tiempo, medio, trabajo
del cultivo, pero esto implica una prdida significativa en la
sensibilidad de deteccin (105, 115).
Las muestras ambientales se colectan en general en
bolsas de plstico estriles y se cultivan por transferencia
en caldo de enriquecimiento selectivo. Las muestras de
cama o plumn pueden reunirse de varios sitios en cada
caseta. Se pueden muestrear varias superficies ambientales
utilizando cotonetes de gasa hmedos. De manera similar,
se pueden pasar cojinetes de gasa en la cama del piso en las
cunetasde excretas.Sedebeexaminar el alimento por coleccin
de varias muestrasrepresentativasde cadalote y transferirseen
caldo selectivo de enriquecimiento. Se ha informado que es
necesario el preenriquecimiento de las muestras de alimento
para aves, o resulta contraproducente (68, 69, 78).
En general, los medios de cultivo se incuban durante
24 horas a37 C. Se informa que la incubacin ms prolon-
gada (48 horas) en medios no selectivos es til para la
recuperacin de pequeas cantidades de S. enteritidis del
contenido de huevo (108, 157). Periodos ms cortos (seis
horas) de enriquecimiento selectivo se utilizan con xito
para recuperar salmonelas de alimentos de animales (78),
pero este acortamiento en el enriquecimiento selectivo es
inadecuado para suprimir la microflora competitiva en
muestras muy contaminadas (79). Se recomienda la incuba-
cin de los cultivos selectivos de enriquecimiento a tempe-
raturas elevadas (42 a 43 C) para suprimir el crecimiento
de microflora competitiva, en especial en las muestras in-
testinales o muestras con materia fecal (80, 82, 205). El
enriquecimiento secundarioretardado,en el cual se conservan
los cultivos en caldo selectivo enriquecido durante cinco
das adicionales a temperatura ambiente con el fin de per-
mitir que seextiendan las salmonelaspara crecery que puedan
ser detectados,mejoran la recuperacin de salmonelasPT de
muestras de avesy ambientales para diagnstico (326, 328).
Medios de cultivo
Se ha desarrollado una variedad diversa de medios y se
recomiendan para aislar e identificar a las salmonelas. Aun-
que algunas evidencias sugieren que los medios de seleccin
apropiados dependen de la muestra sospechosa,varios me-
dios resultan eficaces para una variedad de aplicaciones. Las
formulaciones y las preparaciones para casi todos los me-
dios estndar de Salmonella se proporcionan en Atlas y
Parks (6) y casi todas las preparaciones se encuentran
disponibles de manera comercial en forma deshidratada por
varios fabricantes.
Los medios en caldo para el enriquecimiento de mues-
tras para salmonelas incluyen agua peptonada amortigua-
da y caldo de sojatripticasa. Stephensony colaboradores(291),
informaron que de cinco medios de preenriquecimiento
probados, aquellos de caldo de soja tripticasa proporciona-
ron la mayor sensibilidad para la deteccin de S. enteritidis
en yemas de huevo contaminadas de manera artificial.
En aos recientes, se utilizan con frecuencia los medios
selectivos en caldo para aislar salmonelas PT, incluyen
caldo de tetrationato (Tf), caldo de selenita-cistina (SC),
y caldo Rappaport- Vassiliadis (RV). Con mayor frecuencia,
las preparaciones de caldo de tetrationato originan la detec-
(Captulo3)
cin de Salmonella, que el caldo de RV o el caldo de SC a
partir de varios tipos de muestras, que incluyen raspados
cloacales, tejidos intestinales, contenido de huevo, alimen-
tos para aves, y varios alimentos (68, 79, 83, 105, 311). El
caldo de RV se utiliza de manera eficaz para aislar salmo-
nelas de pollos crudos y contenido de huevo (2, 157,324).
Un gran nmero de medios agar estn disponibles para
el aislamiento de salmonelas PT. Entre los medios
para siembra ms utilizados son agar verde brillante (VB),
agar XLD, agar XLT4, agar sulfito de bismuto y agar
entrico de Hektoen. El agar VB contina siendo el medio
ms utilizado para el aislamiento de salmonelas provenien-
tes de aves y se ha demostrado que es el ms eficaz en la
aplicacin de diversas muestras de tejidos, ambientales, de
huevo y de alimento (68, 105,326,327). El agar XLT4 se
ha aplicado con xito para detectar salmonelas de manera
eficiente en muestreos ambientales de las casetas (216). La
adicin de novobiocina al agar, mejora la recuperacin de
Salmonella por supresin del crecimiento de algunos mi-
croorganismos competitivos (principalmente Proteus) que
se pueden desarrollar ms que las salmonelas (295, 296).
Las muestras se deben sembrar siempre en dos medios
diferentes, de preferencia con sistemas indicadores no simi-
lares, con el propsito de diferenciar las salmonelas de otros
microorganismos.
Confirmacin del gnero y serotipo
Las colonias en agar selectivo que tengan apariencia carac-
teristica de salmonelas PT se deben probar para confirmar
su gnero y determinar el serotipo. El uso combinado de
agar TAH y agar lisina-hierro proporciona una prueba pre-
suntiva muy eficaz para identificar a las salmonelas PT. La
diferenciacin adicional de las salmonelas PT de otros
microorganismos, se determina mediante el patrn de fer-
mentacin de cada aislamiento para un grupo de seis carbo-
hidratos particulares, como lo Jescriben Cox y Williams
(67). El serogrupo de cada aislamiento se puede determinar
por medio de pruebas de aglutinacin en frotis con antisue-
ros polivalentes para grupos de antigenos somticos O, y el
serotipo se puede determinar a travs de pruebas de agluti-
nacin en frotis con antisueros monovalentes para antigenos
especificos O, y las pruebas de aglutinacin en tubo con
antisueros para antigenos flagelares H.
Tecnologas para deteccn rpda
La obtencin de resultados negativos a partir de mtodos de
cultivo convencionales para salmonelas, requiere de varios
dias para casi todos los tipos de muestras y confirmar
los resultados como positivos consume an ms tiempo.
Muchas tcnicas comparativamente ms rpidas se han
propuesto e investigado en aos recientes, pero ninguna
tiene una amplia aceptacin. Casi todos los mtodos rpidos
reducen el tiempo de los requerimientos de prueba por uno
o ms dias y muchos poseen cierto grado de automatizacin.
Con relacin a los mtodos rpidos, se incluye su alto costo,
su dependencia usual al enriquecimiento para obtener sufi-
ciente densidad de clulas para permitir la deteccin y su
frecuente incapacidad para demostrar la especificidad de la
deteccin, comparada con las pruebas de cultivo adiciona-
les. Aunque se utilizan con xito propiedades tan diversas
como la capacidad para mostrar la movilidad (257) o causar

cambios especifico s en la impedancia elctrica del medio
(247) para enriquecer o identificar salmonelas, casi todos
los esfuerzos por desarrollar mtodos rpidos para la detec-
cin de salmonelas se han centrado en el uso de anticuerpos
especficos o pruebas de DNA.
Los anticuerpos especifico s contra antigenos de Sal-
monella se han utilizado para desarrollar una variedad de
mtodos anlisis de inmunoabsorbencia ligada a enzimas
(ELISA). Estas pruebas, que utilizan anticuerpos policlona-
les contra LPS o flagelos de Salmonella, detectan salmone-
las en huevo, tejidos, raspados cloacales, muestreos
ambientales, cama y alimento (136, 206, 258). Para los
anlisis ELISA, seutilizan anticuerpo s monoclonales contra
las protenas de la membrana externa o los flagelos, en
particular para detectar S. enteritidis en huevo, tejidos, y
muestras ambientales (172, 173). Aunque en apariencia no
resultan tan sensibles como los mtodos de cultivo conven-
cionales (296), se menciona que las pruebas de ELISA
detectan salmonelas a una frecuencia comparable con los
mtodos estndar, y lo logran por lo menos en un da menos.
Sin embargo, en general son necesarios uno o dos pasos de
cultivo en enriquecimiento iniciales para permitir la expan-
sin de la poblacin de Salmonella al grado que pueda ser
detectadapor las pruebas de ELISA, lo que con frecuencia se
estimaentre 105y lo? salmonelas/mL (29,136,172). Al igual
que los cultivos convencionales, las pruebas de ELISA
tambin tienden a dar resultados falsos positivos por flora
competitiva capaz de crecer en los medios de enrique-
cimiento (26).
Otra aplicacin de los anticuerpos para detectar salmo-
nelas incluye cubrir pequeas cuentas magnticas con anti-
cuerpos especficos. Cuando se mezclan con la muestra
sospechosa, las cuentas recubiertas con anticuerpos, fijan
cualquier antigeno blanco de Salmonella presente y enton-
ces se puede aplicar un campo magntico para recuperar al
complejo antigeno-anticuerpo-cuenta. En esencia, la
separacin inmunomagntica, sirve por tanto, como una
alternativa del caldo de enriquecimiento para concentrar
salmonelas, pero con las ventajas de requerir menos tiempo
y no presentar el etl ~ cto a erso en la subletalidad de las
clulas lesionadas. Un todo que utiliza la separacin
inmunomagntica concentrar salmonelas antes de
sembrar en los agares selectivos, detect una mayor fre-
cuencia de contaminacin por Salmonella en muestras de
carne de ave, tejidos, cascarones de huevo, y raspados
cloacales o fecales que se trabajan por enriquecimiento
selectivo tradicional o enriquecimiento basado en movilidad
(75). Tambin se utiliza la separacin inmunomagntica con
el propsito de detectar pequeas cantidades de contamina-
cin con S. enteritidis en el almacenamiento de contenido de
huevo tanto en cultivo como en pruebas de ELISA (76, 150).
Otro enfoque a las pruebas rpidas para salmonelas en
aves, que ha recibido atencin considerable en aos recien-
tes, incluye la utilizacin de pruebas para secuenciasnicas
de DNA particulares para salmonela. La hibridacin de las
pruebas con DNA extrado de las muestras indica un resul-
tado positivo. Las pruebas de DNA, en ensayos de radio-
marcaje y colorimtricos, se han aplicado en la deteccin
con alto grado de especificidad de salmonelas en muestras
ambientales de canales de excretas de casetas (131). La
sensibilidad en la deteccin de salmonelas Dor hibridacin
Infecciones
por salmonella. 107
de DNA es similar a la de ELISA, y por tanto, en general
tambin requiere uno o ms pasos de cultivo de enriqueci-
miento. Incluso, los ensayos de hibridacin de DNA a
menudo resultan complejos en cuanto a sus procedimientos
y son ms caros en comparacin con otros mtodos dispo-
nibles. Sin embargo, el desarrollo de la tecnologa de reac-
cin en cadena de la polimerasa (PCR), ha permitido la
amplificacin especfica de segmentos blanco particulares
de DNA, y por consiguiente, las reacciones de hibridacin
con pruebas para detectar salmonelas en heces y muestras
ambientales de canales de excretas con un elevado grado de
sensibilidad (51, 52). La cuidadosa seleccin de pruebas
de DNA se puede utilizar junto con PCR para detectar
salmonelas con caractersticas, tales como aquellos genes
particulares de virulencia (204).
Diagnstico serolgico de la infeccin
Se han detectado anticuerpos especficos contra salmonelas
PT en los sueros de aves infectadas con un elevado grado
de sensibilidad utilizando diferentes mtodos de aglutina-
cin y ELlSA. Con frecuencia, hay titulos de anticuerpos
sricos detectables mucho tiempo despus de que se han
eliminado las salmonelas de los tejidos y ha cesado la
diseminacin por heces (134, 329, 340). Se han aplicado
varias pruebas destinadas a anticuerpo s sricos para salmo-
nelas de manera eficaz, con el objetivo de detectar aves
infectadas tanto de manera natural (47,151,252,323) como
de modo experimental (14, 109). Debido a que las prue-
bas de anticuerpos slo demuestran una exposicin previa
a salmonelas y a que no proporcionan evidencia inequvoca
de una infeccin que est en curso en una parvada, los
resultados serolgicos positivos deben seguirse en general
por cultivo bacteriolgico para confirmacin. Otros proble-
mas con las pruebas serolgicas incluyen la posibilidad de
que las infecciones subclnicas permitan la diseminacin
fecal sin invasin y diseminacin suficientes para propor-
cionar una respuestade anticuerpos detectable (240), la falta
de respuesta inmunolgica general de aves muy jvenes
contra infeccin con Salmonella (329), y reacciones cruza-
das entre anticuerpos contra serotipos PT similares (235).
Se han aplicado variadas pruebas de aglutinacin con
xito para detectar pollos infectados de manera natural y
experimental con S. enteritidis oS. typhimurium en muchas
ocasiones (48, 109, 151, 252, 341). Los formatos de las
principales pruebas de aglutinacin incluyen la prueba
rpida de sangre completa en placa, suero en placa, agluti-
nacin en tubo, microaglutinacin y microantiglobulina. Todas
estas pruebas se basan en la capacidad de los anticuerpos
especficos para causar aglutinacin visible cuando se
mezclan con preparaciones de antigenos de clulas muer-
tas completas de Salmonella. Excepto para la prueba
en tubo, todas las pruebas de aglutinacin utilizan antigenos
tefiidos para mejorar la visualizacin de la reaccin de
aglutinacin. La prueba rpida de sange completa en pla-
ca es el mtodo ms utilizado para detectar anticuerpos con-
tra S pullorum y S. gallinarum (317). Se recurre mucho a
las pruebas de aglutinacin en tubo, para confirmar la
prueba rpida de sangre completa en placa para S. pullorum
y S. gallinarum (317), pero no se han aplicado para detectar
salmonelas PT.
108 . Enfermedades de las aves
Las pruebas de microaglutinacin para salmonelas PT,
se practican en placas plsticas desechables de 96 pozos
(317). Las pruebas de microantiglobulina aumentan la
sensibilidad de las pruebas de microaglutinacin al utilizar
un periodo de incubacin adicional con un anticuerpo se-
cundario dirigido contra las inmunoglobulinas de pollo para
incrementar la aglutinacin del antigeno blanco (339). Se
informa con frecuencia que la prueba de microantiglobulina
proporciona mayor sensibilidad para detectar las infeccio-
nes PT que otras pruebas de aglutinacin (53, 235, 342, 341).
Las infecciones por salmonelas paratifoideas en aves
se han detectado de manera eficaz mediante varias pruebas
de ELISA. Por ejemplo, las pruebas de ELISA con LPS,
flagelos, o protenas de membrana externa como antigenos
se utilizan con xito para identificar a pollos infectados de
manera natural o experimental con S. typhimurium oS. en-
teritidis (14,174,233,235,310). Con la utilizacin de antge-
nos definidos con precisin, a menudo las pruebas deELISA
tienen un alto grado de especificidad y por tanto, se relacio-
nan con pocos resultados falsos positivos por reacciones
cruzadas entre serotipos con reacciones de aglutinacin
(134, 174, 322). El estudio para anticuerpos sricos que
utilizan una prueba de ELISA basada en flagelos se ha uti-
lizado de manera satisfactoria para detectar S. enteritidis en
parvadas de razas Dutch (323).
Los anticuerpos depositados en yemas de huevo, tam-
bin se pueden utilizar para detectar aves infectadas con
salmonelas PT. Tanto la prueba de microantiglobulina (111)
como la de ELISA (14,77,234) sehan aplicado para encontrar
anticuerpo s contra S. enteritidis y S. typhimurium en huevos
de pollos infectados de manera natural y experimental. Gast
y Beard (111), seftalaron que la presencia de anticuerpos
especficos en huevos de parvadas de postura comerciales
en EVA, se correlacionaba de manera directa con la pre-
senciade S. enteritidis en muestrasde tejido de esasparvadas.
Van de Giessen y colaboradores (320), encontraron una
relacin directa entre los ttulos de anticuerpo s especficos
en yema de huevo y la incidencia de diseminacin de
S. enteritidis en las hecesde parvadasde postura en Holanda.
PREVENCiN Y CONTROL
Los esfuerzos por establecer puntos de control clave para
prevenir las infecciones PT en aves, se desvanecen por la
diversidad de fuentes a partir de las cuales se pueden intro-
ducir las salmonelas a las parvadas o las casetas. Los pro-
gramas de prevencin y control efectivos, por tanto, deben
incluir ataques coordinados y simultneos al problema des-
de varias direcciones. Los huevos y pollos o pavipollos
deben asegurarse slo por demostracin de parvadas libres
de Sa/mone//a. La incubacin de los huevos debe ser desin-
fectada e incubada de acuerdo con estndaresde sanidad.
Las casetasse deben limpiar y desinfectar por procedimien-
tos recomendados entre las parvadas. Deben incorporarse
medidas de control de roedores e insectos al disefio de las
casetasy al manejo, y verificarlos de manera peridica. Se
deben implementar rigidas prcticas de bioseguridad con el
fin de restringir la entrada a las casetas slo al personal y
(Captulo3)
equipo autorizados, para evitar la transmisin horizontal de
las salmonelas entre las casetas. Slo se debe utilizar ali-
mento granulado o que no contenga protena animal para
minimizar la posible utilizacin de raciones contaminadas.
Los tratamientos tales como la medicacin, cultivos de ex-
clusin competitivos, o la vacunacin se puede aplicar
con el propsito de reducir la susceptibilidad de aves a la
infeccin por Salmonella. Por ltimo, se debe vigilar me-
diante pruebas peridicas el estado de Salmonella de las
avesy su ambiente.Seinforma que talesprogramasde preven-
cin y control multifacticos tienen xito en la localizacin
de problemasde Salmonella en pollos (90, 215) Y pavos (248).
El creciente inters internacional por controlar las in-
fecciones PT, en especial por S. enteritidis, ha impulsado el
desarrollo y puesto en marcha muchos programas de prue-
bas y seguimiento en aos recientes (3). En EUA, el Natio-
nal Poultry lmprovement Plan (NPIP), define la sanidad
estricta y pruebas estndares para parvadas reproductoras
con el fin de prevenir la transmisin de la infeccin por S.
enteritidis de las gallinas hacia los huevos (317). La parti-
cipacin en este plan requiere cumplir con los estndares
para la seleccin y manejo del alimento, desinfeccin de los
huevos incubados, y sanidad en la incubadora. Las pruebas
NPIP para S. enteritidis incluyen vigilancia bacteriolgica
del ambiente y serolgicade las aves, con cultivos de tejidos
de las aves seleccionadas utilizadas para confirmacin. La
USDA ha utilizado un protocolo similar, que incluye la vi-
gilancia de la infeccin con muestreos de las excretas del
depsito con cotonetes y confirmacin de la infeccin por
muestreo de tejidos de aves seleccionadas, para observar la
epidemiologa implicada en parvadas de postura para S. en-
teritidis (315). Programas ms recientes para asegurar la
sanidad micribiolgica de los huevos continan en uso de
muestreo del ambiente, pero consideran al cultivo de huevos
como la confirmacin, en vez del cultivo de tejidos (316).
Medicacin
Aunque la medicacin se utiliza con frecuencia para preve-
nir o tratar las infecciones PT, la eficacia y certeza para
utilizar esta alternativa todava se encuentra en debate. En
Irlanda del Norte se utilizaron antibiticos de manera eficaz
tanto como agentesteraputicoscomo profilcticos como
parte de los esfuerzos para controlar S. enteritidis en parva-
das de engorda y reproductoras de engorda (215). La admi-
nistracin conjunta de sulfato de polimixina B y trimetoprim
para pollos previno y elimin las infecciones experimenta-
les con S. enteritidis (122). Varios antimicrobianos, inclu-
yendo tetraciclinas, neomicina, bacitracina y sulfas estn
aprobados y se utilizan con regularidad en pollos (excepto
de postura) (225). La gentamicina y la espectinomicina
inyectables estn aprobadas para su uso en el control de
infecciones de saco vitelino adquiridas en la incubadora
(225), en especial en pavipollos.
Williams y Whittemore (343), sealaron que la adicin
de cualquiera de los cinco diferentes antimicrobianos al
agua de bebida de las aves, redujo la frecuencia de aisla-
miento de S. typhimurium administrado de manera subse-
cuente en los raspadoscloacales. Sin embargo, conforme se
retiraba el tratamiento con antimicrobianos, se encontraron
aves como portadoras activas de salmonelas: los investiQa-

dores concluyeron que la excrecin del frmaco interfera
con frecuencia en la recuperacin del microorganismo in-
fectante de la materia fecal, y por tanto se observaba una
impresin equivocada de que el tratamiento era eficaz.
Olesiuk y colaboradores (241), encontraron de manera si-
milar que cinco antimicrobianos tenan un valor limitado
para prevenir o eliminar las infecciones expermentales con
S. typhimurium. La administracin de algunos antibiticos
seala un aumento de la susceptibilidad de las aves a la
infeccin por Salmonella, tal vez por la supresin del creci-
miento de otra microflora capaz de ejercer cierta actividad
inhibidora contra las salmonelas(207, 208). Los antibiticos,
tambin se agregan algunas veces a los alimentos en con-
centraciones subteraputicas para promover el crecimiento;
seha demostrado que tanto la administracin teraputicacomo
subteraputica provocan la seleccin de cepas de salmone-
las resistentes a los frmacos, comprometiendo por tanto de
manera potencial la efectividad de esosfrmacos en animales
y humanos (117, 118, 177). Mltiples salmonelasresistentes,
insensibles a los efectos de varios antimicrobianos, han
llegado a ser prevalentes de manera creciente entre los aisla-
mientos en avesen el Reino Unido y Norteamrica (81,305).
Exclusin competitiva
Los pollos y pavipollos recin nacidos son muy susceptibles
a la infeccin por salmonelas PT, pero se hacen ms resis-
tentes con rapidez. Esta disminucin de la susceptibilidad a
las salmonelas con la edad, es atribuible a la adquisicin de
microflora intestinal protectora proveniente del ambiente.
La evidente capacidad de otras bacterias intestinales para
ejercer efectos inhibidores contra las salmonelas, ha servido
como base para el desarrollo de un grupo diverso de trata-
mientos con frecuencia referidos de manera colectiva como
exclusin competitiva (EC). Los tratamientos de exclusin
competitiva incluyen la administracin a las aves de cultivos
bacterianos definidos o no definidos, con el fin de disminuir
la colonizacin por salmonelas.
La eficacia del tratamiento por EC se ha demostrado
de manera repetida tanto en pollos como en pavipollos,
utilizando material intestinal o fecal de aves adultas o culti-
vos anaerobios no definidos derivados de ese material. Se
ha observado que la administracin de cultivos de EC
disminuye tanto la colonizacin intestinal por parte de va-
rias salmonelas PT como la subsecuente invasin hacia los
tejidos internos (238, 259, 268, 283, 284); tambin se puede
utilizar cama como una fuente de cultivos de EC (62, 63).
En investigaciones de campo en parvadas de pollos de
engorda comerciales, en varias naciones, el tratamiento con
cultivos de EC origin reducciones significativas en la
incidencia de salmonelas en aves vivas y cadveres(32, 124,
333, 334). Despus del tratamiento con antibiticos para
tratar las infecciones de Salmonella en parvadas de pollonas
de reemplazo, se administr de manera eficaz una prepara-
cin de EC se utiliz para proporcionar una microflora
intestinal completa con el fin de prevenir la reinfeccin con
salmonelas (170). En algunos casos, el tratamiento con cul-
tivos de EC aument la eliminacin de infecciones de
Salmonella preexistentes (330, J52).
Los cultivos de EC han probado ser efectivos contra
las salmonelas. luego de administrarse en aves en una va-
Infeccionespor salmonella . 109
riedad de formas, incluyendo alimentacin forzada con
trigo, aplicacin en el labio de la cloaca, aspersin en todo
el cuerpo o aplicacin de gotas, adicin en el agua de bebida,
encapsulacin en cuentas alginadas liofilizadas, y en la
inoculacin in ovo en la cmara de aire (64, 65, 72, 267). Se
han realizado considerables estudios para identificar los
constituyentes de la microflora que origina la protec-
cin contra salmonelas; parece que una mezcla definida de
microorganismos produce cierto grado de proteccin con
mayor consistencia que los cultivos no definidos y tambin
proporcionara ms seguridad que la disponible con las
mezclas de microorganismos no conocidos. La eficacia
protectora de las mezclas de pequeas cantidades de bacte-
rias intestinales por lo general es muy limitada (289), pero
diversas mezclas definidas pueden proporcionar proteccin
significativa (66, 121,236,289).
Se han identificado varios factores que afectan la uti-
lidad de los cultivos de EC para controlar las infecciones
por salmonelas PT en las aves. Aunque el tratamiento por
EC reduce en general la incidencia de colonizacin intesti-
nal por salmonelas, no la previene del todo. Incluso, la
eficacia protectora de los cultivos de EC puede llegar a ser
rebasado a veces por una grave exposicin a salmonelas
(283). Por tanto, la administracin de cultivos de EC puede
contribuir de manera significativa en un esfuerzo por con-
trolar Salmonella, pero todava son necesarios la limpieza y
desnfeccin apropiadas, bioseguridad, reduccin de roedo-
res, y otras medidas similares para minimizar la oportunidad
de la exposicin a las salmonelas (243). Los factores que
pueden alterar la microflora intestinal normal, tales como la
administracin de antibiticos y la privacin de agua y
alimento, tambin pueden interferir con las capacidades
protectoras de cultivos de EC (9,155,331).
Vacunacin
La vacunacin para reducir la susceptibilidad de las aves
contra la infeccin PT ha examinado tanto con preparacio-
nes vivas como muertas. Las vacunas vivas de Salmonella
serelacionan a menudo con una respuestams intensa o ms
prolongada en las aves, tal vez debido a que los antigenos
relevantes se pueden afectar de manera adversa durante la
preparacin de las vacunas muertas, o por que las vacunas
vivas presentan antigenos relevantes para el sistema inmu-
nitario del husped de manera ms persistente (18). Las
vacunas muertas tambin pueden tallar en producir por
completo una porcin mediada por clulas de la respuesta
protectora (227). No obstante, tanto las vacunas muertas
como las vivas se han relacionado con proteccin significa-
tiva contra las salmonelas, aunque ningn tipo de vacuna ha
demostrado proporcionar de manera consistente una barrera
impenetrable contra la infeccin. Incluso, la privacin de
agua y alimento y el estrs ambiental, como el calor pueden
comprometer la efectividad de la vacuna (232). Por tanto,
igual que la exclusin competitiva, la vacunacin se utiliza
de manera efectiva en conjunto con las'prcticas de manejo
que reducen las oportunidades para las parvadas de ser
expuestas contra las salmonelas PT.
En aos recientes se ha renovado el inters por el uso
de vacunas muertas (bacterinas) en aves debido a la impor-
tancia de S. enteritidis. Se informa que la administracin
110 . Er{ermedadesde las aves
subcutnea de bacterinas con adyuvante en emulsin de
aceite para gallinas ponedoras, reduce de manera significa-
tiva la incidencia de diseminacin fecal y la cantidad de
S. enJeritidis eliminadas en las heces, la frecuencia de aisla-
miento de S. enJeritidis en varios tejidos internos y la inci-
dencia de produccin de huevos con contenido contaminado
seguido por exposicin oral subsecuente (119, 120, 232).
Los pollos vacunadoscon bacterinas,demuestranreducciones
en la mortalidad, lesiones, signos clnicos, y la invasin de
rganos por ms de 12 semanas despus de la vacunacin
cuando se expusieron a S. enJeritidis por vas 1V o 1M (307, 308).
En pavos, las vacunas de subunidades, compuestas de pro-
tenas de membrana externa de Sa/mone//a incorporadas en
complejos inmunoestimulantes conjugados con lpidos, han
sido eficaces contra S. enteritidis y S. heide/berg (43, 44).
Las vacunas vivas atenuadas necesitan persistir en
los tejidos lo suficiente como para inducir una respuesta
inmunitaria protectora, pero deben ser avirulentas y
eliminarse finalmente de las aves vacunadas. Se han
REFERENCIAS
l. Aho, M. 1992. Problems ofSalmonella sampling. Int J Food
MicrobioI15:225-235.
2. Allen, G., V.R. Bruce, P. Stephenson, F.B. Satchell, and
W.H. Andrews. 1991. Recovery of Salmonella from high-
moisture foods by abbreviated selective enrichment. J Food
Prot 54:492-495.
3. Altekruse, S., J. Koehler, F. Hickman-Brenner, R. V.
Tauxe, and K. Ferris. 1993. A comparison of Salmonella
enteritidis phage types from egg-associated outbreaks and
implicated laying flocks. Epidemiollnfect 110: 17-22.
4. Amin, 1.1., G.R. Douce, M.P. Osborne, and J. Stephen.
1994. Quantitative studies of invasion of rabbit leal mucosa
by Salmonella typhimurium strains which differ in virulence
in a model of gastroenteritis. Infect Immun 62:569-578.
5. Aslanzadeh, J., and LJ. Paulissen. 1990. Adherence and
pathogenesis of Salmonella enteritidis in mice. Microbiol
lmmunoI34:885-893.
6. Atlas, R.M., and L.C. Parks. 1993. Handbook ofmicrobio-
logical media. CRC Press, Boca Raton, FL.
7. Baba, E., T. Fukata, and A. Arakawa. 1985. Factors influ-
encing enhanced Salmonella typhimurium infection in Eimeria
tenella-infected chickens. Am J Vet Res 46: 1593-1596.
8. Baba, E., M. Yaono, T. Fukata, and A. Arakawa. 1985.
Infection by Salmonella typhimurium, S. agona, S. enteritidis,
or S. infantis of chicks with cecal coccidiosis. Br Poult Sci
26:505-511.
9. Bailey, J.S., L.C. Blankenship, N.J. Stern, N.A. Cox, and
F. McHan. 1988. Effect of anticoccidial and antimicrobial
feed additives on prevention of Salmonella colonization of
chicks treated with anaerobic cultures of chicken reces. Avian
Ois 32:324-329.
10. Bailey, J.S., N.A. Cox, and M.E. Berrang.1994. Hatchery-ac-
quired Salmonellae in broiler chicks. Poult Sci 73: 1153-1157.
11. Baker, R.C. 1990. Survival of Salmonella enteritidis on and
in shelled eggs, liquid eggs, and cooked egg products. Oairy
Food Environ Sanit 10:273-275.
12. Baker, R.C., S. Hogarty, W. PODo,and D. V. Vadehra.1983.
Survival of Salmonella typhimurium and Staphylococcus
aureus in eggs cooked by different methods. Poult Sci
62:1211-1216.
13. Barrow, P.A. 1991. Experimental infection ofchickens with
Salmonella enteritidis. Avian PathoI20:145-153.
(Captulo3)
probado las cepas vacunales de Salmonella paratifoidea
atenuadas por varios mtodos diferentes, en cuanto a su
eficacia protectora en aves. La administracin oral o intra-
muscular de varios mutantes-aroA de 5: enteritidis (auxtrofos
que no crecen bien in vivo, debido a su incapacidad para
sintetizar compuestos aromticos particulares), ha sido se-
alada por reducir la diseminacin fecal, la transmisin
horizontal y la colonizacin o invasin de rganos despus
de la exposicin IV (19, 54, 55, 56). Se ha encontrado que
esta proteccin persiste por ms de 23 semanas luego de la
administracin de la cepa vacunal (57). La inmunizacin
oral con cepas arDA de S. enteritidis no brinda proteccin
cruzadade manera muy eficaz contra la exposicin S. typhi-
murium (56, 57). Una cepa de S. typhimurium (Cyacrp un
mutante doble con deleciones de adenilil ciclasa y la prote-
nareceptora de AMP cclico) proporcion una proteccin
muy fuerte contra la colonizacin intestinal y la invasin
de rganos por S. typhimurium, y tambin cierto grado de
proteccin contra las salmonelas de otros serogrupos (133).
14. Barrow, P.A. 1992. Further observations on the serological
response to experimental Salmonella typhimurium in chick-
ens measured by ELISA. Epidemiol1nfect 108:231-241.
15. Barrow,P.A. and M.A. Lovell.1991. Experimental infection
of egg-1aying hens with Salmonella enteritidis phage type 4.
Avian Pathol 20:335-348.
16. Barrow, P.A., M.B. Huggins, M.A. Lovell, and J.M. Simp-
son. 1987. Observations on fue pathogenesis ofexperimental
Salmonella typhimurium infection in chickens. Res Vet Sci
42:194-199.
17. Barrow, P.A.,J.M. Simpson, and M.A. Lovell.1988.1ntes-
tinal colonisation in the chicken by food-poisoning Salmo-
nella serotypes: Microbial characteristics associated with
faecal excretion. Avian PathoI17:571-588.
18. Barrow, P.A.,J. Hassan, and A. Berchieri,Jr.1990. Reduc-
tion in faecal excretion of Salmonella typhimurium strain F98
in chickens vaccinated with live and killed S. typhimurium
organisms. Epidemiol Infect ]04:413-426.
19. Barrow, P.A., M.A. Lovell, and A. Berchieri.1991. The use
oftwo live attenuated vaccines to immunize egg-laying hens
against Salmonella enteritidis phage type 4. Avian Pathol
20:681-692.
20. Barrow, P.A., M.B. Huggins, and M.A. Lovell. 1994. Host
specificity of Salmonella infection in chickens and mice is
expressed in vivo primarily at fue level of the reticuloen-
dothelial system. Intect 1mmun 62:4602-4610.
21. Baskerville, A., T.J. Humphrey, R.B. Fitzgeorge, R.W.
Cook, H. Chart, B. Rowe, and A. Whitehead. 1992. Air-
borne infection of laying hens with Salmonella enteritidis
phage type 4. Vet Rec 130:395-398.
22. Bayne, H.G., J.A. Garibaldi, and H. Lineweaver. 1965.
Heat resistance of Sa]monella typhimurium and Salmonella
senftenberg 775 W in chicken meatoPou]t Sci 44: 1281-1284.
23. Bean, N.H. and P.M. Griffin. 1990. Foodbome disease
outbreaks in fue United States, 1973-1987: Pathogens, vehi-
cles, and trends. J Food Prot 53:804-817.
24. Bean, N.H. and M.E. Potter. 1992. Salmonella serotypes
trom human sources, January 1991 through Oecember 1991.
Proc 96th Annu Meet U.S. Anim Health Assoc. U.S. Animal
Health Association, Richmond, VA, pp. 488-491.
25. Beaumont, C., J. Trotais, P- Colin, J.F. Guillot, F. Ballatif,
C. Mouline, F. Lantier, l. Lantier, O. Girard, and P.

Pardon. 1994. Comparison of resistance of different poultry
lines to intramuscular or oral inoculation by Salmonella en-
teritidis. Vet Res 25:412.
26. Beckers, H.J., P.D. Tips, P.S.S. Soentoro, E.H.M. Oelfgou-
Van Asch, and R. Peters. 1988. The efficacy of enzyme
immunoassays for the detection of salmonellas. Food Micro-
bioI5:147-156.
27. Benjamin, W.H., Jr., B.S. Posey, and O.E. Briles. 1986.
Eftects of the in vitro growth phase on fue pathogenesis of
Salmonella typhimurium in mice. J Gen Microbiol132: 1283-
1295.
28. Berchieri, A., Jr. A.M. De Carvalho, S.A. Fernandes, and
A.M. Iba. 1993. Oetection of Salmonella typhimurium in a
broiler chicken flock. Rev Microbiol Sdo Paulo 24:212-213.
29. Beumer, R.R., E. Brinkman, and F.M. Rombouts. 1991.
Enzyme-linked immunoassays for fue detection of Salmo-
nella spp.: A comparison with other methods. Int J Food
MicrobioI12:363-374.
30. Bhatia, T.R.S. and G.O. McNabb. 1980. Oissemination of
Salmonella in broiler chicken operations. Avian Ois 24:616-
624.
31. Bierer, B. W. 1960. Effect of age factor on mortality in SaI-
monella typhimurium infection in turkey poults. J Am Vet
Med Assoc 137:657-658.
32. Blankenship, L.C., J.S. Bailey, N.A. Cox, N.J. Stern, R.
Brewer, and O. Williams.1993. Two-step mucosal competi-
tive exclusion flora treatment to diminish Salmonellae in
commercial broiler chickens. Poult Sci 72:1667-1672.
33. Bokanyi, R.P., Jr., J.F. Stephens, and D.N. Foster. 1990.
Isolation and characterization of Salmonella from broiler
carcasses or parts. Poult Sci 69:592-598.
34. Brownell, J.R., W.W. Sadler, and M.J. Fanelli. 1969. Fac-
tors influencing fue intestina] infection of chickens with Sal-
monella typhimurium. Avian Ois 13:804-816.
35. Brown, 0.0., J.G. Ross, and A.F.G. Smith. 1976. Experi-
mental infection of poultry with Salmonella infantis. Res Vet
Sci 20:237-243.
36. Buisn, M., J.M. Rodrlguez-PeDa, and R. Rotger 1994.
Restriction mar of fue Salmonella enteritidis virulence plas-
mid and its homo]ogy with fue plasmid of Salmonella ty-
phimurium. Microb Pathog 16:165-169.
37. Bukholm, G., and K.J. Figenschau. 1988. Invasiveness of
enterobacteria related to fue presence of high molecular
weight plasmids. Acta Pathol Microbiol lmmunol Scand
96:30-36.
38. Bumstead, N., and P.A. Barrow. 1988. Genetics of resis-
tance to Salmonella typhimurium in newly hatched chicks. Br
Poult Sci 29:521-529.
39. Bumstead, N., and P. Barrow. 1993. Resistance to Salmo-
nella gallinarum, S. pullorum, and S. enteritidis in inbred lines
ofchickens. Avian Ois 37:189-193.
40. Caldwell, O.J., B.M. Hargis, O.E. Corrier, J.O. Williams,
L. Vid al, and J.R. OeLoach. 1994. Predictive value of
multiple drag-swab sampling for fue detection ofSalmonella
from occupied or vacant poultry houses. Avian Ois 38:46]-
466.
41. Cason, J.A., J.S. Bailey, and N.A. Cox. 1994. Transmission
ofSalmonella typhimurium during hatching ofbroiler chicks.
Avian Ois 38:583-588.
42. Catalano, C.R., and S.J. Knabel. 1994. Oestruction ofSa]-
monella enteritidis by high pH and rapid chilling during simu-
lated commercial egg processing. J Food Prot 57:592-595.
43. Ch.l~les, S.O., K.V. Nagaraja, and V. Sivanandan.1993. A
lipid-conjugated immunostimulating complex subunit vac-
cine against Salmonella infection in turkeys. Avian Ois
37:477-484.
44. Charles, S.O., l. Hussain, C.-U. Choi, K. V. Nagaraja, and
v ~iv"n"nd"n 11)1)4 AdillvAnt..d ,,"h"nit vA ;n.." f"r th..
Infeccionespor sa/mone//a. II J
control of Salmonella enteritidis infection in turkeys. Am J
Vet Res 55:636-642.
45. Chart, H., B. Row, E.J. Threlfall, and L.R. Ward. 1989.
Conversion of Salmonella enteritidis phage type 4 to phage
type 7 involves loss of lipopolysaccharide with concomitant
loss ofvirulence. FEMS Microbiol Lett 60:37-40.
46. Chart, H., E.J. Threlfall, and B. Rowe. 1989. Virulence of
Salmonella enteritidis phage type 4 is related to the possession
of a 38 MDa plasmid. FEMS Microbiol Lett 58:299-304.
47. Chart, H., B. Rowe, A. Baskerville, and T.J. Humphrey.
1990. Serological response of chickens to Salmonella enteri-
tidis infection. Epidemiol Infect 104:63-71.
48. Chart, H., B. Rowe, A. Baskerville, and T.J. Humphrey.
1990. Serological analysis ofchicken flocks far antibodies to
Salmonella enteritidis. Vet Rec 127:501-502.
49. Chart, H., E.J. Threlfall, and B. Rowe. 1991. Virulence
studies of Salmonella enteritidis phage types. Lett Appl Mi-
crobioI12:188-191.
50. Chen, H., A.D.E. Fraser, and H. Yamazaki. 1993. Evalu-
ation of the toxicity of Salmonella selective media far short-
ening the enrichment periodo Int J Food Microbiol
18:151-159.
51. Cohen, N.D., E.D. McGruder, H.L. Neibergs, R.W. Be-
hle, D.E. WaIlis, and B.M. Hargis. 1994. Detection of
Salmonella enteritidis in reces from poultry using booster
polymerase chain reaction and oligonucleotide primers spe-
cific for all members of the genus Salmonella. Poult Sci
73:354-357.
52. Cohen, N.D., D.E. WaIlis, H.L. Neibergs, A.P. McElroy,
E.D. McGruder, J.R. DeLoach, D.E. Corrier, and B.M.
Hargis. 1994. Comparison ofthe polymerase chain reaction
using genus-specific oligonucleotide primers and microbi-
ologic culture for the detection of Salmonella in drag-swabs
from poultry houses. Poult Sci 73:1276-1281.
53. Cooper, G.L., R.A. Nicholas, and C.D. Bracewell. 1989.
Serological and bacteriological investigations of chickens
from flocks naturally infected with Salmonella enteritidis. Vet
Rec 125:567-572.
54. Cooper, G.L., R.A.J. Nicholas, G.A. Cullen, and C.E.
Hormaeche. 1990. Vaccination of chickens Witl1 a Salmo-
nella enteritidis aro A live oral salmonella vaccine. Microb
Pathog 9:255-265.
55. Cooper, G.L., L.M. Venables, R.A.J. Nicholas, G.A.
Cullen, and C.E. Hormaeche. 1992. Vaccination of chickens
with chicken-derived Salmonella enteritidis phage type 4 aro
A live oral salmonella vaccines. Vaccine 10:247-254.
56. Cooper, G.L., L.M. Venables, R.A. J. Nicholas, G.A.
Cullen, and C.E. Hormaeche. 1993. Further studies ofthe
application of live Salmonella enteritidis aroA vaccines in
chickens. VetRec 133:31-36.
57. Cooper, G.L., L.M. Venables, M.J. Woodward, and C.E.
Hormaeche. 1994. Vaccination of chickens with strain
CVL30, a genetically defined Salmonella enteritidis aroA live
oral vaccine candidate. Infect Immun 62:4747-4754.
58. Cooper, G.L., L.M. Venables, M.J. Woodward, and C.E.
Hormaeche. 1994. Invasiveness and persistence of Salmo-
nella enteritidis, Salmonella typhimurium, and a genetically
defined S. enteritidis aroA strain in young' chickens. Infect
Immun 62:4739-4746.
59. Corkish, J.D., R.H. Davies, C. Wray, and R.A.J. Nicholas.
1994. Observations on a broiler breeder flock naturally in-
fected with Salmonella enteritidis phage type 4. Vet Rec
134:591-594.
60. Corrier, D.E., and R.L. Ziprin. 1989. Suppression ofresis-
lance to Salmonella typhimurium in young chickens inocu-
lated with Corynebacterium parvum. Avian Dis 33:787-791.
61. Corrier, D.E., M.H. Elissalde, R.L. Ziprin, and J.R. De-
II\"..h 11)1)1 ~tT""t nf immllnn"'lnnr"""inn with "v"ln-
112 . Enfermedades de las aves
phosphamide, cyclosporin, or dexamelhasone on Salmonella
colonization ofbroiler chicks. Avian Dis 35:40-45.
62. Corrier, O.E., A. Hinton, Jr., B. Hargis, and J.R. OeLoach.
1992. Effect of used 1itter from tloor pens of adult broilers on
Salmonella colonization ofbroiler chicks. Avian Dis 36:897-
902.
63. Corrier, O.E., B.M. Hargis, A. Hinton, Jr., and J.R. Oe-
Loach. 1993. Protective effect of used poultry litter and
lactose in fue feed ration on Salmonella enteritidis coloniza-
tion of Leghorn chicks and hens. Avian Dis 37:47-52.
64. Corrier, O.E., A.G. Hollister, O.J. Nisbet, C.M. Scanlan,
R.C. Beier, and J.R. OeLoach. 1994. Competitive exclusion
of Salmonella enteritidis in Leghorn chicks: Comparison of
treatment by crop gavage, drinking water, spray, or lyophil-
ized alginate beads. Avian Dis 38:297-303.
65. Corrier, O.E., O.J. Nisbet, A.G. Hollister, R.C. Beier, C.M.
Scanlan, B.M. Hargis, and J.R. OeLoach. 1994. Resistance
against Salmonella enteritidis cecal colonization in Leghorn
chicks by vent lip application of cecal bacteria culture. Pou!t
Sci 73:648-652.
66. Corrier, O.E., O.J. Nisbet, C.M. Scanlan, G. TelIez, B.M.
Hargis, and J.R. OeLoach. 1994. Inhibition of Salmonella
enteritidis ceca! and organ colonization in Leghorn chicks by
a defined culture of ceca! bacteria and dietary lactose. J Food
Pral 56:377-381.
67. Cox, N.A. and J.E. Williams. 1976. A simplified biochemi-
cal system to screen salmonella isolates from poultry for
serotyping. Poult Sci 55:1968-1971.
68. Cox, N.A., J.S. Bailey, and J.E. Thomson. 1982. Effect of
various media and incubation conditions on recovery of inocu-
lated Salmonellae from poultry feed. Poult Sci 61 :1314-1321.
69. Cox, N.A., J.S. Bailey, and J.E. Thomson. 1983. Compari-
son of preenrichment to direct enrichment and fue effect of
pyruvate in media for recovery of Salmonellae in feed. Poult
Sci 62:947-951.
70. Cox, N.A.,J.S. Bailey, J.E. Thomson, and B.J. Juven. 1983.
Salmonella and olher Enterobacteriaceae found in commer-
cial poultry feed. Poult Sci 62:2169-2175.
71. Cox, N.A., J.S. Bailey, J.M. Mauldin, and L.C. Blanken-
ship.1990. Presence and impactofSalmonellacontamination
in commercial broiler hatcheries. Poult Sci 69: 1606-1609.
72. Cox, N.A., J.S. Bailey, L.C. Blankenship, and R.P.
Gildersleeve. 1992. In ovo administration of a competitive
exclusion culture treatment to broiler embryos. Poult Sci
71:1781-1784.
73. Cox, N.A., J.S. Bailey, M.E. Berrang, R.J. Buhr, and J.M.
Mauldin. 1994. Chemical treatment ofSalmonella-contami-
'nated fertile hatching eggs using an automated egg spray
sanitizing machine. J Appl Poult Res 3:26-30.
74. Craven, S.E. 1994. Altered colonizing ability for fue ceca of
broiler chicks by lipopolysaccharide-deficient mutants ofSaI-
monella typhimurium. Avian Dis 38:401-408.
75. Cudjoe, K.S., R. Krona, and E. Olsen. 1994. IMS: A new
selective enrichment technique for detection of Salmonella in
foods. IntJ Food MicrobioI23:159-165.
76. Cudjoe, K.S., R. Krona, B. Gron, and E. Olsen. 1994. Use
of ferrous sulphate and immunomagnetic separation to re-
cover Salmonella enteritidis from raw eggs.lnt J Food Micro-
bioI23:149-158.
77. Oadrast, H., R. Hesketh, and O.J. Taylor. 1990. Egg yo1k
antibody detection in identification of Salmonella infected
poultry. Vet Rec 126:219.
78. O'Aoust, J.-Y., A. SewelI, and A. BovilIe. 1983. Rapid
cultural melhods for detection ofSalmonella in feeds and feed
ingredients. J Food Prot 46:851 -855.
79. O'Aoust, J.-Y., A. Sewell, and A. Jean. 1990. Limited
sensitivity of short (6 h) selective enrichment for detection of
foodborne Salmonella. J Food Prot 53:562-565.
(Captulo 3)
80. D'Aoust, J.-Y., A.M. Sewell, and E. Daley. 1992. Inade-
quacy of small transfer volume and short (6 h) se]ecti\'e
enrichment for fue detection of foodbome Sa]monella. J Food
Prot 55:326-328.
81. D' Aoust, J.-Y., A.M. Sewell, E. Daley, and P. Greco. 1992.
Antibiotic resistance of agricultura] and foodbome Salmo-
nella in Canada: 1986-1989. J Food Prot 55:428-434.
82. D'Aoust, J.-Y., A. Sewell, and A. Jean. 1992. Efficacy of
prolonged (48h) selective enrichment for fue detection
offoodbome Salmonella. Int J Food MicrobioI15:]21-]30.
83. D'Aoust,J.-Y., A. M. Sewell, and D.W. Warburton.1992.
A comparison of standard cultural methods for fue detection
offoodbome Salmonella. Int J Food MicrobioI16:41-50.
84. Dickens, J.A. and A.D. Whittemore. 1994. The effect of
acetic acid and air injection on appearance, moisture pickup,
microbiological quality, and Salmonella incidence on proc-
essed poultry carcasses.Poult Sci 73:582-586.
85. Dorn, C.R., R. Silapanuntakul, E.J. Angrick, and L.D.
Shipman. 1992. Plasmid analysis and epidemiology of Sa]-
monella enteritidis infection in three commerciallayer tlocks.
Avian Dis 36:844-85].
86. Dorn, C.R., R. Silapanuntakul, E.J. Angrick, and L.D.
Shipman. 1993. Plasmid analysis of Salmonella enteritidis
isolated from human gastroenteritis cases and from
epidemiologically associated poultry tlocks. Epidemiol Infect
1]] :239-243.
87. Dunlap, N.E, W.H. Benjamin, Jr., A.K. Berry, J.H.
Eldridge, and D.E. Briles. 1992. A 'safe-site'for Salmonella
typhimurium is within splenic polymorphonuclear cells. Mi-
crobPathogen 13:181-]90.
88. Ebel, E.D., M.J. David, and J. Mason. 1992. Occurrence of
Salmonella enteritidis in fue U. S. commercial egg industry:
Report on a nationa] spent hen survey. Avian Dis 36:646-654.
89. Ebel, E.D., J. Mason, L.A. Thomas, K.E. Ferris, M.G.
Beckman, D.R. Cummins, L. Scroeder-Tucker, W.D.
Sutherlin, R.L. Glasshoff, and N.M. Smithhisler. 1993.
Occurrence of Salmonella enteritidis in unpasteurized liquid
egg in fue United States. Avian Dis 37:135-142.
90. Edel, W. 1994. Salmonella enteritidis eradication prograrnme
in poultry breeder tlocks in The Netherlands. Int J Food
MicrobioI21:171-178.
91. Elissalde,M.H.,R.L.Ziprin, W.E. Huff, L.F. Kubena,and
R. B. Harvey. 1994. Effect ofOchratoxin A on Salmonella-
challengedbroilerchicks. PoultSci 73:124]-1248.
92. Ernst, R.K, D.M. Dombroski, and J.M. Merrick. 1990.
Anaerobiosis, type 1 fimbriae, and grQwth phase are factors
that affect invasion of HEp-2 cells by Salmonella ty-
phimurium. Infect Immun 58:2014-2016.
93. Ewing, W.H. 1986. Edwards and Ewing's Identification of
Enterobacteriaceae, 4th ed. Elsevier, New York, NY.
94. Faddoul, G.P. and G. W. Fellows. 1966. A five-year survey
of fue incidence of Salmonellae in avian species. Avian Dis
10:296-304.
95. Fagerberg, D.J, C.L. Quarles, J.A. Ranson, R.D. Wil-
liams, L.P. Williams, Jr., C.B. Hancock, and S.L. geRmano
1976. Experimental procedure for testing fue effects of low
level antibiotic feeding and therapeutic treatment on Salmo-
nella typhimurium varo copenhagen infection in broiler
chicks. Poult Sci 55:1848-1857.
96. Fanelli, M.J, W.W. Sadler, C.E. Franti, and J.R. Brownell.
1971. Localization of Salmonellae within the intestinal tract
ofchickens. Avian Dis 15:366-375.
97. Ferris, KE., and D.A. Miller. 1991. Salmonella serotypes
from anima]s and related sources reported during July 1990-
June 1991. Proc 95th Annu Meet U.S. Anim Health Assoc.
U.S. Animal Health Association, Richmond, VA, pp. 440-454.
98. Ferris, K.E., and D.A. Miller. 1992. Salmonella serotypes
from animals and related sources reported during July 1991-

June 1992. Proc 96th Annu Meet U.S. Anim Health Assoc.
U.S. Animal Health Association, Richmond, YA, pp. 492-504.
99. Ferris, K.E., and L.A. Thomas. 1993. Salmonella serotypes
from animals and related sources reported during July 1992-
June 1993. Proc 97th Annu Meet U.S. Anim Health Assoc.
U.S. Animal Health Association, Richmond, YA, pp. 524-
539.
100. Fields, P.I., R.Y. Swanson, C.G. Haidaris, and F. Heffron.
1986. Mutants ofSalmonellatyphimurium thatcannotsurvive
within the macrophage are avirulent. Proc Natl Acad Sci USA
83:5189-5193.
101. Finlay, B.B., and S. Falkow. 1988. Yirulence factors associ-
ated with Salmonella species. Microbiol Sci 5:324-328.
102. Finlay, B.B., F. Heffron, and S. Falkow. 1989. Epithelial cell
surfaces induce Salmonella proteins required for bacterial
adherente and invasion. Science 243:940-943.
103. Gast, R.K. 1993. Detection of Salmonella enteritidis in ex-
perimentally infected laying hens by culturing pools of egg
contents. Poult Sci 72:267-274.
104. Gast, R.K. 1993. Immersion in boiling water to disinfect egg
shells before culturing egg contents for Salmonella enteritidis.
J Food Prot 56:533-535.
105. Gast, R.K. 1993. Evaluation of direct plating for detecting
Salmonella enteritidis in pools of egg contents. Poult Sci
72:1611-1614.
106. Gast, R.K. 1993. Recovery of Salmonella enteritidis from
inoculated pools of egg contents. J Food Prot 56:21-24.
107. Gast, R.K., and C.W. Beard.1989. Age-related changes in
the persistente and pathogenicity ofSalmonella typhimurium
in chicks. Poult Sci 68:1454-1460.
108. Gast, R.K., and C. W. Beard. 1990. Production of Salmo-
nella enteritidis-contaminated eggs by experimentally in-
fected hens. Avian Dis 34:438-446.
109. Gast, R.K., and C.W. Beard.1990. Serological detection of
experimental Salmonella enteritidis infections in laying hens.
Avian Dis 34:721-728.
110. Gast, R.K., and C.W. Beard. 1990. Isolation ofSalmonella
enteritidis from intemal organs of experimentaliy infected
hens. Avian Dis 34:991-993.
111. Gast, R.K., and C. W. Beard. 1991. Detection ofSalmonella
serogroup D-specific antibodies in the yolks of eggs laid by
hens infected with Salmonella enteritidis. Poult Sci 70: 1273-
1276.
I 2. Gast, R.K., and C. W. Beard. 1992. Evaluation of a chick
mortality model for predicting the consequences of Salmo-
nella enteritidis infections in laying hens. Poult Scj 71:281-
287.
113. Gast, R.K., and C. W. Beard. 1992. Detection and enumera-
tion of Salmonella enteritidis in fresh and stored eggs laid by
experimentally infected hens. J Food Prot 55:152-156.
114. Gast, R.K., and S.T. Benson. 1995. The comparative viru-
lente for chicks ofSalmonella enteritidis phage type 4 isolates
and isolates ofphage types commonly found in poultry in the
United States. Avian Dis 39:567-574.
115. Gast, R.K., and P.S. Holt. 1995. Iron supplementation to
enhance the recovery of Salmonella enteritidis from pools of
egg contents. J Food Prot 58:268-272.
116. Gast, R.K., and P.S. Holt. 1995. Differences in the multipli-
cation of Salmonella enteriditis strains in liquid whole egg:
Implications for detecting contaminated eggs from commer-
ciallaying flocks. Poultry Sci 74:893-897.
117. Gast, R.K., and J.F. Stephens. 1988. Effects ofkanamycin
administration to poultry on the proliferation of drug-resistant
Salmonella. Poult Sci 67:689-698.
118. Gast, R.K., J.F. Stephens, and D.N. Foster.1988. Effects of
kanamycin administratiun to poultry on the interspecies trans-
mission of drug-resistant Salmonella. Poult Sci 67:699-706.
119. Gast, R.K., H.D. Stone, P.S. Holt, and C.W. Beard. 1992.
Infeccionespor salmonella . JJ-?'
Evaluation of fue efficacy of an oil-emulsion bacterin for
protecting chickens against Salmonella enteritidis. Avian Dis
36:992-999.
120. Gast, R.K., H.D. Stone, and P.S. Holt. 1993. Evaluation of
fue efficacy of oil-emulsion bacterins for reducing fecal shed-
ding of Salmonella enteritidis by laying hens. Avian Dis
37:1085-1091.
121. Gleeson, T.M., S. Stavric, and B. Blanchfield. 1989. Pro-
tection of chicks against Salmonella infection with a mixture
ofpure cultures ofintestinal bacteria. Avian Dis 33:636-642.
122. Goodnough, M.C., and E.A. Johnson. 1991. Control of
Salmonella enteritidis infections in poultry by polymyxin B
and trimethoprim. Appl Environ Microbio! 57:785-788.
123. Gordon, R.F., and J.F. Tucker. 1965. The epizootiology of
Salmonella menston infection of fowls and fue effect of feed-
ing poultry food artificially infected with Salmonella. Br Poult
Sci 6:251-264.
124. Goren, E., W.A. deJong, P. Dornebal, N.M. Bolder,
R.W.A.W. Mulder, and A. Jansen. 1988. Reduction ofsal-
monella infection ofbroilers by spray application ofintestinal
microflora: A longitudinal study. Vet Q 10:249-255.
125. Gorham, S.L., K. Kadavil, H. Lambert, E. Vaughan, B.
Pert, and J. Abel.1991. Persistence ofSalmonella enteritidis
in young chickens. Avian PathoI20:433-437.
126. Gorham, S.L., K. Kadavil, E. Vaughan, H. Lambert, J.
Abel, and B. Pert. 1994. Gross and microscopic lesions in
young chickens experimentally infected with Salmonella en-
teritidis. Avian Dis 38:816-821.
127. Groisman, E.A., C. Parra-Lopez, M. Salcedo, C.J. Lipps,
and F.HelTron. 1992. Resistance to host antimicrobial pep-
tides is necessary for Salmonella virulence. Frac Natl Acad
Sci USA 89:11,939-11,943.
128. Gulig, P.A., and R. Curtiss 111. 1987. Plasmid-associated
virulence ofSalmonella typhimurium. Infect Immun 55:2891-
2901.
129. Gulig, P.A., and T.J. Doyle. 1993. The Salmonella ty-
phimurium virulence plasmid increases fue growth rate of
Salmonellae in mice. Infect Immun 61:504-511.
130. Halavatkar, H., and P.A. Barrow.1993. The role ora 54-kb
plasmid in fue viru!ence ofstrains ofSalmonella enteritidis of
phage type 4 for chickens andmice. J Med MicrobioI38:171-
176.
131. Hasan, J.A.K., I.T. Knight, C.R. Tate, E.T. Mallinson,
R.G. Miller, R.R. Colwell, and S.W. Joseph. 1991. Evalu-
ation of radiolabeled and colorimetric DNA probes in com-
parison with an antigen screening assay for fue detection of
Salmonella from poultry farms. Avian Dis 35:397-402.
132. Hassan, J.O., and R. Curtiss 111.1994. Virulent Salmonella
typhimurium-induced lymphocyte depletion and immunosup-
pression in chickens. Infect Immun 62:2027-2036.
133. Hassan, J.O., and R. Curtiss 111. 1994. Development and
evaluation of an experimental vaccination program using a
live avirulent Salmonella typhimurium strain to protect im-
munized chickens against challenge with homologous and het-
erologous Salmonellaserotypes. Infect Irnmun 62:5519-5527.
134. Hassan, J.O., P.A. Barrow, A.P.A. Mockett, and S.
McLeod. 1990. Antibody response to experimental Salmo-
nella typhimurium infection in chickens measured by ELISA.
Vet Rec 126:519-522.
135. Hassan, J.O., A.P.A. Mockett, D. Catty, and P.A. Barrow.
1991. Infection and reinfection of chickens with Salmonella
typhimurium: Bacteriology and imJrtune responses. Avian
Dis 35:809-819.
136. Hassan, J.O., A.P.A. Mockett, S. McLeod, and P.A. Bar-
row. 1991. Indirect antigen-trap ELISAs using polyclonal
antisera for detection of group B and D Salmonellas in chick-
ens. Avian Pathol 20:271-282.
137. Helmuth,R.,R.Stephan,C.Bunge,B.Hoog,A.Steinbeck,
114 . Enfermedadesde las aves
and E. Bulling. 1985. Epidemiology ofvirulenceassociated
plasmids and outer membrane protejo patterns within seven
common Salmonella serotypes. Infect Immun 48:175-182.
138. Henderson, W., J. Ostendorf, Jr., and G.L. Morehouse.
1960. The relative pathogenicity of some Salmonella sero-
types for chicks. Avian Dis 4:103-109.
139. Henzler, O.J., and H. M. Opitz. 1992. The role ofmice in fue
epizootiology of Salmonella enteritidis infection on chicken
layer farms. Avian Dis 36:625-631.
140. Henzler, O.J., E. Ebel, J. Sanders, O. Kradel, and J. Mason.
1994. Salmonella enteritidis in eggs from commerciaI chicken
layertlocks implicated in human outbreaks. Avian Dis 38:37-43.
141. Higgins, R., R. Malo, E. Ren-Roberge, and R. Gauthier.
1982. Studies on fue dissemination of SaImonella in nine
broiler-chicken tlocks. Avian Dis 26:26-33.
142. Hjnton, M. 1988. SaImonella infection in chicks following
fue consumption of artificially contarninated feed. Epidemiol
Infect 100:247-256.
143. Hinton, M., E.J. Threlfall, and B. Rowe.1990. The invasive
potential of Salmonella enteritidis phage types for young
chckens. Lett Appl MicrobioII0:237-239.
144. Hoertt, B.E., J. Ou, O.J. Kopecko, L.S. Baron, and R.L.
Warren. 1989. Novel virulence properties ofthe Salmonella
typhimurium virulence-associated plasmid: Immune suppres-
sion and stimulation of splenomegaly. Plasmid 21 :48-58.
145. Holt,P.S.1993.Effectofinducedmoltingonthesusceptibil-
ity ofwhite leghorn hens to a Salmonellaenteritidis infection.
Avian Dis 37:412-417.
146. Holt, P.S., and R.E. Porter, Jr. 1992. Effect of induced
molting on fue course ofinfection and transmission ofSalmo-
nella enteritidis in white leghorn hens of different ages. Poult
Sci 71:1842-1848.
147. Holt, P.S., and R.E. Porter, Jr. 1992. MicrobiologicaI and
histopathologicaI effects of an induced-molt fasting proce-
dure on a Salmonella enteritidis infection in chickens. Avian
Ds 36:610-618.
148. Holt, P.S., and R.E. Porter, Jr. 1993. Effect of induced
molting on the recurrence of a previous SaImonella enteritidis
infection. Poult Sci 72:2069-2078.
149. Holt, P.S., R.J. Buhr, O.L. Cunningham, and R.E. Porter,
Jr. 1994. Effect of two different molting procedures on a
Salmonella enteritidis infection. Poult Sci 73:1267-1275.
150. Holt, P.S., R.K. Gast, and C.R. Greene, 1995. Rapid detec-
tion of Salmonella enteritidis in pooled liquid egg samples
using a magnetic bead-ELISA system. J Food Prot 58:967-
972.
151. Hoop, R.K., andA. Pospischil. 1993. Bacteriological, sero-
logical, histological and immunohistochemical findings in
laying hens with naturally acquired SaImonella enteritidis
phage type 4 infection. Vet Rec 133:391-393.
152. Hopper, S.A., and S. Mawer. 1988. Salmonella enteritidis in
a commerciallayer tlock. Vet Rec 123:351.
153. Horiuchi, S., N. Goto, Y. Inagaki, and R. Nakaya. 1991.
The 106-klobase plasmid of Salmonella braenderup and fue
100-kilobase plasmid of Salmonella typhimurium are not
necessary for th-pa;hogenicity in experimental models. Mi-
crobiollmmunoI35:187-198.
154. Hovi, M., S. Sukupolvi, M.F. Edwards, and M. Rhen.1988.
Plasmid-associated virulence of SaImonella enteritidis. Mi-
crob Pathog 4:385-391.
155. Humbert, F., G. Salvat, F. Lalande, P. Colin,and C. Lahellec.
1990. Rapid detection of Salmonella from poultry meat prod-
ucts using the 1.2. Test. Lett Appl MicrobioII0:245-249.
156. Humphrey, T.J. 1990. Heat resistance in SaImonella enteri-
tidis phage type 4: The intluence of storage temperatures
before heating. J Appl Bacteriol 69:493-497.
157. Humphrey, T.J., and A. Whitehead.I992. Techniques forthe
isolation of salmonellas from eggs. Br Poult Sci 33:761-768.
(Captulo3)
\58. Humphrey, T.J., G.C. Mead, and B. Rowe. \988. Poultry
meat as a source ofhuman salmonellosis in England and Wales.
Epidemiol\ntect \00:\75-\84.
\59. Humphrey, T.J., A. Baskerville, H. Chart, and B. Rowe.
1989.\nfection of egg-laying hens with Salmonella enteritidis
PT4 by oral inoculation. Vet Rec \25:53\-532.
\60. Humphrey, T.J., A. Baskerville, S. Mawer, B. Rowe, and
S. Hopper. 1989. Salmonella enteritidis phage type 4 trom
fue contents of intact eggs: A study involving naturally in-
fected hens. Epidemiol [nfect \03:4\5-423.
\6\. Humphrey, T.J., M. Greenwood, R.J. Gilbert, B. Rowe,
and P.A. Chapman. 1989. The survival of salmonellas in
shell eggs cooked under simulated domestic conditions.
Epidemiol [nfect \03:35-45.
[62. Humphrey, T.J., H. Chart, A. Baskerville, and B. Rowe.
1991. The influence of age on fue response of SPF hens to
intection with Salmonella enteritidis PT4. Epidemiollnfect
\ 06:33-43.
\63. Humphrey, T.J., N.P. Richardson, A.H.L. Gawler, and
M.J. Allen. 1991. Heat resistance of Salmonella enteritidis
PT4: The intluence of prior exposure to alkaline conditions.
Lett Appl Microbiol \2:258-260.
\64. Humphrey, T.J.,A. Whitehead,A.H.L. Gawler,A. Hen[ey,
and B. Rowe.1991. Numbers ofSalmonellaenteritidis in the
contents of naturally contaminated hens' eggs. Epidemiol
[ntect \06:489-496.
\65. Humphrey, T.J., A. Baskerville, H. Chart, B. Rowe, and
A. Whitehead. 1992. [nfection of laying hens with Salmo-
nella enteritidis PT4 by conjunctival challenge. Vet Rec
\3\ :386-388.
166. Humphrey, T.J., A. Baskerville, A. Whitehead, B. Rowe,
and A. Henley. 1993. [nfluence of feeding patterns on the
artificial infection of laying hens with Salmonella enteritidis
phage type 4. Vet Rec \32:407-409.
\67. Irwin, R.J., C. Poppe, S. Messier, G.G. Finley, and J.
Oggel. 1994. A national survey to estimate the prevalence of
Salmonella species among Canadian registered commercial
turkey flocks. Can J Vet Res 58:263-267.
\68. Izat, A.L., M. Colberg, R.A. Thomas, M.H. Adams, and
C.O. Origgers. 1990. Effects of lactic acid in processing
waters on fue incidence of Salmonellae on broilers. J Food
Qual [3:295-306.
\69. lzat, A.L., J.M. Kopek, and J.O. McGinnis. 1991. [nci-
dence, numbers, and serotypes of Salmonella on frozen
broiler chickens at retail. Poult Sci 70:\438-\440.
\70. Johnson, C. T. 1992. The use of an antimicrobial and com-
petitive exclusion combination in Salmonella-infected pullet
flocks. Int J Food Microbiol\5:293-298.
17\. Jones, F.T., R.C. Axtell, O.V Rives, S.E. Scheideler, F.R.
Tarver, Jr., R.L. Walker, and M.J. Wineland. 1991. A
survey of Salmonella contamination in modern broiler pro-
duction. J Food Prot 54:502-507,5\3.
\72. Keller, L.H., C.E. Benson, V. Garcia, E. Nocks, P. Batten-
felder, and R.J. Eckroade.1993. Monoclona\ antibodybased
detection system for Sa\mone\la enteritidis. Avian Dis
37:50\-507.
\73. Kerr, S., H.J. Ball, O.P. Mackie, O.A. Pollock, and O.A.
Finlay. 1992. Diagnostic application ofmonoclonal antibod-
ies to outer membrane proteins for rapid detection of salmo-
nella. J Appl Bacteriol 72:302-308.
\74. Kim, C.J., K.V. Nagaraja, and B.S. Pomeroy. 1991. En-
zyme-linked immunosorbent assay for fue detection of Sal-
monella enteritidis infection in chickens. Am J Vet Res
52:\069-\074.
\75. Kim, J.-W., M.F. Slavik, M.O. Pharr, O.P. Raben, C.M.
Lobsinger, and S. Tsai. 1994. Reduction of Salmonella on
post-chill chicken carcasses by trisodium phosphate
(Na3PO4) treatment. J Food Safety \4:9-\7.

176. Kingston, D.J. 1981. A cornparison of culturing drag swabs
and l itter for identification of infections with Salrnonella spp.
in cornrnercial chicken flocks. Avian Dis 25:513-516.
177. Kobland, J.D., G.O. Gale, R.H. Gustafson, and K.L.
Simkins. 1987. Cornparison of therapeutic versus sub-
therapeutic levels ofchlortetracycline in fue diet for selection
of resistant Salrnonella in experirnentally challenged chick-
ens. PoultSci 66:1129-1137.
178. Kogut, M.H., E.D. McGruder, B.M. Hargis, D.E. Cor-
rier, and J.R. DeLoach. 1994. Dynarnics ofavian inflarn-
rnatory response to Salrnone1la-irnrnune Iyrnphokines:
Changes in avian blood leukocyte populations. Inflarnrna-
tion 18:373-388.
179. Kogut, M.H., G.I. Tellez, E.D. McGruder, B.M. Hargis,
J.D. Williams, D.E. Corrier, and J.R. DeLoach. 1994.
Heterophils are decisive cornponents in fue early responsesof
chickens to Salrnonella enteritidis infections. Microb Pathog
16:141-151.
180. Kogut, M.H., E.D. McGruder, B.M. Hargis, D.E. Cor-
rier, and J.R. DeLoach. 1995. Characterization of the
pattern of inflarnrnatory cell influx in chicks following
the intraperitoneal adrninistration oflive Salrnonellaenteri-
tidis and Salrnonella enteritidis-irnrnune Iyrnphokines.
Poult Sci 74:8-18.
181. Koo, F.C.J.W. Peterson, C.W. Houston, and N.C. Molina.
1984. Pathogenesis ofexperirnental salrnonellosis: Inhibition
ofprotein synthesis by cytotoxin.lnfect Irnrnun 43:93-100.
182. Kopanic, R.J., Jr., B.W. Sheldon, and C.G. Wright. 1994.
Cockroaches as vectors of Salrnonella: Laboratory and field
trials. J Food Prot 57:125-132.
183. Koupal, L.P., and R.H. Deibel. 1975. Assay, charac-
terization, and localization of an enterotoxin produced by
Salmonella.lnfectlrnrnun 11:14-22.
184. Krieg, N.R., and J.G. Holt. 1984. Bergey's Manual ofSystem-
atic Bacteriology, vol 1. Williarns and Wilkins, Baltirnore, MD.
185. Kumar, M.C., M.D. York, J.R. McDowell, and 8.S.
Pomeroy. 1971. Dynarnics of Salrnonella infection in fryer
roaster turkeys. Avian Dis 15:221-232.
186. Kusters, J.G., G.A.W.M. Mulders-Kremers, C.E.M. van
Doornik, and B.A.M. van der Zeijst. 1993. Effects ofrnul-
tiplicity of infection, bacterial protein synthesis, and growth
phase on adhesion to and invasion of hurnan cell liDes by
Salrnonella typhirnuriurn. Infect Irnrnun 61 :5013-5020.
187. Lahellec, C., and P. Colin. 1985. Relationship between sero-
types of salrnonell~ fi'orn hatcheriesand rearing farms and those
frorn processed poultry carcasses. Br Poult Sci 26: 179-186.
188. Lahellec, C., P. Cojn, G. Bennejean, J. Pacquin, A.
Guillerm, and J.C. Debois. 1986.lnfluence ofresident SaI-
rnonella on contarnination of broiler flocks. Poult Sci
65:2034-2039.
189. Larsen, G.J., A.M. Rolow, and C.E. Ne1son. 1993. The
effect of organic acids on Salrnonella contamination originat-
ing frorn mouse fecal pellets. Poult Sci 72:1797-1799.
190. Leclair, K., H. Heggart, M. Oggel, F.M. Bartlett, and R.C.
McKellar.1994. Modellingthe inactivation ofListeriarnono-
cytogenes and Salmonella typhirnuriurn in sirnulated egg
washwater.FoodMicrobiol11
:345-353.
191. Lee, C.A., and S. Falkow. 1990. The ability ofSalrnonella to
enter rnarnrnalian cells is affected by bacterial growth state.
Proc Natl Acad Sci USA 87:4304-4308.
192. Lee, G.M., G.D.F. Jackson, and G.N. Coopero 1981. The
role of serurn and biliary antibodies and cell-rnediated irnrnu-
nity in fue clearance of S. typhirnurium frorn chickens. Vet
1rnrnunollrnrnunopathol 2:233-252.
193. Leeson, S., and M. Marcotte. 1993. Irradiation of poultry
leed l. Microbial status and bird response. World's Poult Sci
49: 19-33.
194. Leung, K. Y., and B.B. Finlay. 1991.lntracellularreplication
Infecciones
por salmonella. 115
is essential for the virulence ofSalmonella typhimurium. Proc
Natl Acad Sci USA 88:11,470-11,474.
195. Levine, W.C., J.F. Smart, D.L. Archer, N.H. Bean, and
R. V. Tauxe. 1991. Foodbome disease outbreaks in nursing
homes, 1975 through 1987. J Am Med Assoc 266:2105-2109.
196. L, Y.M.F.Slavik,C.L.Griffis,J.T. Walker,J.W. Kim,and
R.E. Wolfe. 1994. Destruction of Salmonella in poultry
chiller water using electrical stimulation. Trans Am Soc Agric
Eng 37:211-215.
197. Lindell, K.A., A.M. Saeed, and G.P. McCabe.1994. Evalu-
ation of resistance of four strains of commerciallaying hens
to experimental infection with Salmonella enteritidis phage
type eight. Poult Sci 73:757-762.
198. Lindquist, B.L., E. Lebenthal, P.-c. Lee, M.W. Stinson,
and J.M. Merrick. 1987. Adherence of Salmonella ty-
phimurium to small-intestinal enterocytes of the rato 1nfect
Immun 55:3044-3050.
199. Lister, S.A. 1988. Salmonella enteritidis infection in broilers
and broiler breeders. Vet Rec 123:350.
200. MacBeth, K.J., and C.A. Lee. 1993. Prolonged inhibition of
bacterial protein synthesis abolishes Salmonella invasion.
Infect Immun 61 :1544-1546.
201. Machado, J., and F. Bernardo. 1990. Prevalence ofSalmo-
nella in chicken carcasses in Portugal. J Appl Bacteriol
69:477-480.
202. MacKenzie, M.A., and B.S. Bains. 1976. Dissemination of
Salmonella serotypes from raw feed ingredients to chicken
carcasses.Poult Sci 55:957-960.
203. Magwood, S.E., and C.H. Bigland. 1962. Salmonelosis in
turkeys: Evaluation of bacteriological and serological evi-
dence in infection. Can J Comp Med Vet Sci 26: 151-159.
204. Mahon, J., and A.J. Lax. 1993. A quantitative po1ymerase
chain reaction method for the detection in avian faeces of
salmonellas carrying the spvR gene. Epidemiol Infect
111:455-464.
205. Mallnson, E. T. and G.H. Snoeyenbos.1989. Salmonellosis.
In H.G. Purchase, L.H. Arp, C.H. Domermuth, and J.E.
Pearson (eds). A Laboratory Manual for the Isolation and
Identification of Avian Pathogens, 3rd ed. Kendall/Hunt Pub-
lishing, Oubuque, lA, pp. 3-11.
206. Mallinson, E. T., C.R. Tate, R.G. MilIer, B. Bennett, and E.
Russek-Cohen. 1989. Monitoring poultry t'arms for Salmo-
nella by drag-swab sampling and antigen-capture immunoas-
sayoAvian Ois 33:684-690.
207. Manning, J.G., B.M. Hargis, A. Hinton, Jr., D.E. Corrier,
J.R. DeLoach, and C.R. Creger. 1992. Effect of nitrofura-
zone or novobiocin on Salmonella enteritidis cecal coloniza-
tion and organ invasion in leghorn hens. Avian Ois
36:334-340.
208. Manning, J.G., B.M. Hargis, A. Hinton, Jr., D.E. Corrier,
J.R. DeLoach, and C.R. Creger. 1994. Effect of selected
antibiotics and anticoccidials on Salmonella enteritidis cecal
colonization and organ invasion in leghom chicks. Avian Ois
38:256-261.
209. Mason, J. 1994. Salmonella enteritidis control programs in
the United States.lntJ Food MicrobioI21:155-169.
210. Mastroeni, P., B. VilIarreal-Ramos, and C.E. Hormaeche.
1993. Adoptive transfer of immunity to oral challenge with
virulent Salmonellae in innately susceptible BALB/c mice
requires both immune serum and T celis. 1nfect Immun
61 :3981-3984.
211. Matic, S., V. Mihokovic, B. Katusin-Razem, and D.
Razem. 1990. The eradication ofSalmonella in egg powder
by gamma irradiation. J Food Prot 53:111-114.
212. McAllister, J.C., C.D. Steelman, and J.K. Skee1es. 1994.
Reservoir competence of the lesser mealworm (Coleoptera:
Tenebrionidae) for Salmonella typhimurium (Eubacteriales:
Enterobacteriaceae). J Med EntomoI31:369-372.
116 . Enfermedades de las aves
213. McCapes, R.H., H.E. Ekperigin, W.J. Cameron, W.L.
Ritchie, J. Slagter, V. Stangeland, and K. V. Nagaraja.
1989. EfTect of a new pelleting process on fue level of con-
tamination of poultry mash by Escherichia coli and Salmo-
nella. AvianDis 33:103-111.
214. McDonough, P.L., R.H. Jacobson, and J.F. Timoney.1989.
Virulence determinants ofSalmonella typhimurium from ani-
mal sources. Am J Vet Res 50:662-670.
215. Mcllroy, S.O., R.M. McCracken, S.D. Neilland, and J.J.
0'brien.1989. Control, prevention and eradicationofSalmo-
nella enteritidis infection in broiler and broiler breeder flocks.
Vet Rec 125:545-548.
216. Miller,R.G.,C.R. Tate,E.T.Mallinson,andJ.A.Scherrer.
1991. Xylose-lysine-tergitol 4: An improved selective agar
medium for fue isolation of Salmonella. Poult Sci 70:2429-
2432.
217. Mishu, B., P.M. Griffin, R.V. Tauxe, D.N. Cameron, R.H.
Hutcheson, and W. SchafTner. 1991. Salmonella enteritidis
gastroenteritis transmitted by intact chicken eggs. Annals
Intern Med 115:190-194.
218. Mishu, B., J. Koehler, L.A. Lee, D. Rodrigue, F.H. Bren-
ner, P. Blake and R. V. Tauxe.1994. Outbreaks ofSalmonella
enteritidis infections in fue United States, 1985-1991. J Infect
Dis 169:547-552.
219. Mitrovic, M. 1956. First report of paratyphoid infection in
turkey poults due to Salmonellareacting. Poult Sci 35:171-174.
220. Miura, S., G. Sato, and T. Miyamae. 1964. Occurrence and
survival ofSalmonella organisms in hatcher chick flufTfrom
commercial hatcheries. Avian Dis 8:546-554.
221. Moore, V.A. 1895. On a pathogenic bacillus afilie hog-chol-
era group associated with a fatal disease in pigeons. USDA
BAI Bull 8:71-76.
222. Morris, G.K., B.L. McMurray, M.M. Galton, and J.G.
Wells.1969. A study afilie dissemination ofsalmonellosis in
a commercial broiler chicken operation. Am J Vet Res
30:1413-1421.
223. Morrison, G.J., and G.H. Fleet. 1985. Reduction ofSalmo-
nella on chicken carcasses by immersion treatrnents. J Food
Prot.48:939-943.
224. Motha, M.X.J., and J.R. Egerton. 1983. EfTect of reticu-
loendotheliosis virus on fue response of chickens to Salmo-
nella typhimurium infection. Res Vet Sci 34:188-192.
225. Muirhead, S. 1994. Feed Additive Compendium. Miller
Publishing, Minnetonka, MN.
226. Mulder, R. W.A. W., M.C. van der Hulst, and N.M. Bolder.
1987. Salmonella decontamination of broiler carcasses with
lactic acid, L-cysteine, and hydrogen peroxide. Poult Sci
66:1555-1557.
227. Muotiala, A., M. Hovi, and P.H. Makela. 1989. Protective
immunity in mouse salmonellosis: Comparison ofsmooth and
rough live and killed vaccines. Microb Pathog 6:51-60.
228. Nakamura, M., S. Sato, T. Ohya, S. Suzuki, and S. lkeda.
1985. Possible relationship of a 36-megadalton plasmid to
virulence in mice. Infect Immun 47:831-833.
229. Nakamura, M., N. Nagamine, S. Suzuki, M. Norimatsu,
K. Oishi, M. Kijima, Y. Tamura, and S. Sato. 1993. Long-
tem shedding of Salmonella Enteritidis in chickens which
received a contact exposure within 24 hrs ofhatching. Jpn Vet
Med Sci 55:649-653.
230. Nakamura, M., N. Nagamine, M. Norimatsu, S. Suzuki,
K. Ohishi, M. Kijima, Y. Tamura, and S. Sato. 1993. The
ability ofSalmonellaenteritidis isolated from chicks imported
from England to cause transovarian infection. J Vet Med Sci
55: 135-136.
231. Nakamura, M.,N. Nagamine, T. Takahashi,S.Suzuki,M.
Kijima, Y. Tamura, and S. Sato. 1994. Horizontal transmis-
sion of Salmonella enteritidis and efTect of stress on shedding
in laying hens. Avian Dis 38:282-288.
(Captulo3)
232. Nakamura, M., N. Nagamine, T. Takahashi, S. Suzuki,
and S. Sato. 1994. Evaluation of fue efficacy of a bacterin
against Salmonella enteritidis infection and fue effect of stress
after vaccination. Avian Dis 38:717-724.
233. Nicholas, R.A.J. 1992. Serological response of chickens
naturally infected with Salmonella typhimurium detected by
ELISA. BrVetJ 148:241-248.
234. Nicholas, R.A.J., and S.J. Andrews. 1991. Detection of
antibody to Salmonella enteritidis and S. typhimurium in fue
yolk ofhens'eggs. Vet Rec 128:98-100.
235. Nicholas, R.A.J., and G.A. Cullen. 1991. Development and
application of an EL1SA tor detecting antibodies to Salmo-
nella enteritidis in chicken tlocks. Vet Rec 128:74-76.
236. Nisbet, O.J, O.E. Corrier, C.M. Scanlan, A.G. Hollister,
R.C. 8eier, and J.R. OeLoach. 1993. Effect of a defined
continuous-tlow derived bacterial culture and dietary lactose
on Salmonella typhimurium colonization in broiler chickens.
Avian Dis 37: 1017-1025.
237. Nolan, L.K., R.E. Wooley,J. 8rown, and J.P.Payeur.1991.
Comparison of phenotypic characteristics of Salmonella spp
isolated from healthy and iII (infected) chickens. Am J Vet
Res 52:1512-1517.
238. Nuotio, L., C. Schneitz, U. Halonen, and E. Nurmi. 1992.
Use of competitive exclusion to protect newly-hatched chicks
against intestinal colonisation and invasion by Salmonella
enteritidis PT4. Br Poult Sci 33:775-779.
239. Oboegbulem, S.l., P.W. Collier, J.C.M. Sharp, and W.J.
Reilly. 1993. Epidemiological aspects of outbreaks of food-
borne salmonellosis in Scotland between 1980 and 1989. Rev
Sci Tech 12:957-967.
240. Olesiuk, O.M., V.L. Carlson, G.H. Snoeyenbos, and C.F.
Smyser. 1969. Experimental Salmonella typhimurium infec-
tion in two chicken tlocks. Avian Dis 13:500-508.
241. Olesiuk, O.M., G.H. Snoeyenbos, and C.F. Smyser. 1973.
Chemotherapy studies of SaImonella typhimurium in chick-
ens. Avian Dis 17:379-389.
242. Opara, 0.0., L.E. Carr, E. Russek-Cohen, C.R. Tate, E. T.
Mallinson, R.G. Miller, L.E. Stewart, R. W. Johnston, and
S.W. Joseph. 1992. Correlation of water activity and
other environmental conditions with repeated detection of
Salmonella contamination on poultry farms. Avian Dis
36:664-671.
243. Opitz, H.M., M. EI-8egearmi, P. Flegg, and o. 8eane.
1993. Effectiveness of five feed additives in chicks infected
with Salmonella enteritidis phage type 13a. J Appl Poult Res
2:147-153.
244. Ou, J. T. and L.S. 8aron. 1991. Strain Differences in expres-
sion of virulence by fue 90 kilobase pair Virulence plasmid of
SalmoneIla serovar typhimurium. Microb Pathog 10:247-251.
245. Padron, M.N. 1990. Salmonella typhimurium outbreak in
broiler chicken tlocks in Mexico. Avian Dis 34:221-223.
246. Petter, J.G. 1993. Detection of two smooth colony pheno-
types in a Salmonella enteritidis isolate which vary in their
ability to contarninate eggs. Appl Environ MicrobioI59:2884-
2890.
247. Pless, P., K. Futschik, and E. Schopf 1994. Rapid detection
of Salmonellae by means of a new impedance-splitting
method. J Food Prot 57:369-376.
248. Pomeroy, 8.S., K.V. Nagaraja, L.T. Ausherman, I.L. Pe-
tersaR, and K.A. Friendshuh. 1989. Studies on teasibility
ofproducing Sa1monella-tree turkeys. Avian Dis 33:1-7.
249. Popiel, l. and P.C.8. Turnbull.1985. PassageofSalmonella
enteritidis and Salmonella thompson through chick ileocecal
mucosa.lnfect 1mmun 47:786-792.
250. Poppe, C. 1994. Salmonella enteritidis in Canada. 1nt J Food
MicrobioI21:1-5.
251. Poppe, C., R.J. Irwin, C.M. Forsberg, R.C. Clarke, and J.
Oggel. 1991. The prevalence of Salmonella enteritidis and

other Salmonella spp. among Canadian registered commer-
ciallayer tlocks. Epidemiol Infect 106:259-270.
252. Poppe, C., R.P. Johnson, C.M. Forsberg, and R.J. Irwin.
1992. Salmonella enteritidis and other Salmonella in laying
hens and eggs from tlocks with Salmonella in their environ-
mento Can J Vet Res 56:226-232.
253. Poppe, C., W. Demczuk, K. McFadden, and R.P. Johnson.
1993. Virulence ofSalmonella enteritidis phagetypes 4,8, and
13 and other Salmonella spp. for day-old chicks, hens
and mice. Can J Vet Res 57:281-287.
254. Porter, R.E., Jr. and P.S. Holt. 1993. Effect of induced
molting on the severity ofintestinallesions caused by Salmo-
nella enteritidis infection in chickens. Avian Dis 37:1009-
1016.
255. Potter, M.E. 1992. The changing Caceoffoodbome disease.
J Am Vet Med Assoc 201:250-253.
256. Qin, A.R., T. Fukata E. Baba, and A. Arakawa. 1995.
Effect of Eimeria tenella infection on Salmonella enteritidis
infection in chickens. Poult Sci 74: 1-7.
257. Read, S.C., R.J. Irwin, C. Poppe, and J. Harris. 1994. A
comparison oftwo methods for isolation ofSalmonella from
poultry litter samples. Poult Sci 73: 1617-1621.
258. Rigby, C.E. 1984. Enzyme-linked immunosorbent assay for
detection of Salmonella lipopolysaccharide in poultry speci-
mens. Appl Environ MicrobioI47:1327-1330.
259. Rigby, C.E., and J.R. Pettit.1980. Observations on competi-
tive exclusion for preventing Salmonella typhimurium infec-
tion ofbroiler chickens. Avian Dis 24:604-615.
260. Riikonen, P., P.H. Mjikelji, H. Saarilahti, S. Sukupolvi, S.
Taira, and M. Rhen. 1992. The Virulence plasmid does not
contribute to growth ofSalmonella in cultured murine macro-
phages. Microb Pathog 13:281-291.
261. Rodrigue, D.C., R.V. Tauxe, and B. Rowe. 1990. Intema-
tional increase in Salmonella enteritidis: A new pandemic?
Epidemiol Infect 105:21-27.
262. Sadler, W.W.,J.R. Brownell,and M.J. Fanelli.1969.lntlu-
ence ofage and inoculum level on shed pattemofSalmonella
typhimurium in chickens. Avian Dis 13:793-803.
263. Saeed, A.M., and C.W. Koons. 1993. Growth and heat
resistance ofSalmonella enteritidis in refrigerated and abused
eggs. J Food Prot 56:927-931.
264. Sato, G., S. Matsubara S. Etoh, and H. Kodama. 1971.
Cultivation of samples of hatcher chick tluff, tloor itter and
reces for the detection of Salmonella infection in chicken
tlocks. Jpn J Vet Res 19:73-80.
265. Schaffner, D.F., M.K. Handy, R. T. Toledo, and M.L. Tift.
1989. Salmonella inactivation in liquid whole egg by ther-
moradiation. J Food Sci 54:902-905.
266. Schleifer, J., B.J. Juven, C. W. Beard, and N.A. Cox. 1984.
The susceptibility of chicks to Salmonella montevideo in
artificially contaminated poultry feed. Avian Dis 28:497-503.
267. Schneitz, C. 1992. Automated droplet application of a com-
petitive exclusion preparation. Poult Sci 71:2125-2128.
268. Schneitz, C., and L. Nuotio. 1992. Efficacy of different
microbial preparations for controlling Salmonella colonisa-
tion in chicks and turkey poults by competitive exclusion. Br
Poult Sci 33:207-211.
269. Schnepf, M., and W.E. Barbeau. 1989. Survival ofSalmo-
nella typhimurium in roasting chickens cooked in a micro-
wave, convection microwave, and a conventional electric
oyen. J Food Safety 9:245-252.
270. Shackelford, A.D., L.C. Blankenship, O.W. Charles, and
J.A. Dickens. 1987. Experimental two-stage pellet mili con-
ditioner with paddle shaft steam injection. Poultry Sci
66:1737-1743.
271. Shaffer,MF.,K.C.Milner,D.l.Clernrner,andJ.F.Bridges.
1957. Bacteriologic studies of experimental Salmonella infec-
tions in chicks.lI. J Infect Dis 100:17-31.
Infeccionespor salmonella . JI 7
272. Sheldon, B.W., and J. Brake. 1991. Hydrogen peroxide as
an alternative hatching egg disinfectant. Poult Sci 70:1092-
1098.
273. Shivaprasad, H.L., J.F. Timoney, S. Morales, B. Lucio,
and R.C. Baker.1990. Pathogenesis ofSalmonella enteritidis
infection in laying chickens. l. Studies on egg transmission,
clinical signs, fecal shedding, and serologic responses. Avian
Dis 34:548-557.
274. Singer, J. T., H.M. Opitz, M. Gershman, M.M. Hall I.G.
Muniz, and S.V. Rao. 1992. Molecular characterization of
Salmonella enteritidis isolates from Maine poultry and poultry
farm environments. Avian Dis 36:324-333.
275. Slavik, M.F., C. Griffis, Y. Li, and P. Engler. 1991. Effect
of electrical stimulation on bacterial contarnination of chicken
legs.J FoodProt54:508-513.
276. Smith, H. W., and J.F. Tucker. 1980. The virulence of sal-
monella strains for chickens: Their excretion by infected
chickens. J Hyg, Camb 84:479-488.
277. Smyser, C.F., and G.H. Snoeyenhos. 1979. Evaluation of
organic acids and other compounds as Salmonella antagonists
in meat and bone meal. Poult Sci 58:50-54.
278. Smyser, C.F., N. Adinarayanan, H. van Roekel, and G.H.
Snoeyenbos. 1966. Field and laboratory observations on Sal-
monella heidelberg infections in three chicken breeding
flocks. Avian Dis 10:314-329.
279. Snoeyenbos, G.H., V.L. Carlson, B.A. McKie, and C.F.
Smyser. 1967. An epidemiological study ofsalmonellosis of
chickens. Avian Dis 11:653-667.
280. Snoeyenbos, G.H., VL. Carlson, C.F. Smyser, and O.M.
Olesiuk. 1969. Dynamics of Salmonella infection in chicks
reared on litter. Avian Dis 13:72-83.
281. Snoeyenbos, G.H., C.F. Smyser, and H. van Rockell. 1969.
Salmonella infections afilie ovary and peritoneum of chick-
ens. Avian Dis 13:668-670.
282. Snoeyenbos, G.H., B.A. McKie, C.F. Smyser, and C.R.
Weston. 1970. Progress in identifying and maintaining SaI-
monella-free commercial chicken breeding flocks. l. 1967-
1969. Avian Dis 14:683-696.
283. Snoeyenbos, G.H., O.M. Weinack, and C.F. Smyser.
1978. Protecting chicks and poults from Salmonellae by oral
administration of "normal" gut microflora. Avian Dis
22:273-287.
284. Snoeyenbos, G.H., O.M. Weinack, A.S. Soerjadi Liem,
B.M. Miller, O.E. Miller, O.E. Woodward, and C.R.
Weston. 1985. Large-scale trials to study competitive exclu-
sion ofSalmonella in chickens. Avian Dis 29:1004-1011.
285. Soerjadi-Liem, A.S., and R.B. Cumming. 1984. Studies
on fue incidence of Salmonella carriers in broiler flocks
entering a poultry processing plant in Australia. Poult Sci
63:892-895.
286. Soerjadi, A.S., S.M. Stehman, G.H. Snoeyenbos, O.M.
Weinack, and C.F. Smyser. 1981. Some measurements of
protection against paratyphoid Salmonellaand Escherichia coli
by competitive exclusion in chickens. Avian Dis 25:706-712.
287. Sto Louis, M.E., O.L. Morse, M.E. Potter, T.M. OeMelfi,
J.J. Guzewich, R. V. Tauxe, and P.A. Blake. 1988. The
emergence of Grade A eggs as a majar source of Salmonella
enteritidis infections: New implications for fue control of
salmonellosis. J Am Med Assoc 259:2103-2107.
288. Stabler, J.G., T. W. McCormick, K.C. Powell, and M.H.
Kogut. 1994. Avian heterophils and monocytes: Phagocytic
and bactericidal activities against Salmonella enteritidis. Vet
Microbio! 38:293-305.
289. Stavric, S., T.M. Gleeson, B. Blanchfield, and H. Pivnick.
1985. Competitive exclusion of Salmonella from newly
hatched chicks by mixtures of pure bacterial cultures isolated
trom fecal and ceca! contents of adult birds. J Food Prot
48:778-782.
118 . Enfermedades de las aves
290. Stavric, S., T.M. Gleeson, B. Blanchfield, and H. Pivnick.
1987. Role of adhering microflora in competitive exclu-
sion of Salmonella from young chicks. J Food Prot 50:
928-932.
291. Stephenson, P., F.B. SatcheIl, G. Allen, and W.H. Andrews.
1991. Recovery of Salmonella from eggs. J AOAC Int
74:821-826.
292. Sukupolvi, S., P. Riikonen, S. Taira, H. Saarilahti, and M.
Rhen. 1992. Plasmid-mediated serum resistance in SaImo-
nella enterica. Microb Pathog 12:219-225.
293. Suzuki, S., K. Ohishi, T. Takahashi, Y. Tamura, M. Mu-
ramatsu, M. Nakamura, and S. Sato. 1992. The role of36
megadalton plasmid of Salmonella Enteritidis for the patho-
genesis in mice. J Vet Med Sci 54:845-850.
294. Takimoto, H., E. Baba, T. Fukata, and A. Arakawa. 1984.
Effects of infection of Eimeria tenella, E. acervulina, and E.
maxima upon SaImonella typhimurium infection in chickens.
Poult Sci 63:478-484.
295. Tate, C.R., R.G. Miller, E.T. Mallinson, L.W. Douglass,
and R. W. Johnston. 1990. The isolation ofSaImonellae from
poultry environmental samples by several enrichment proce-
dures using plating media with and without novobiocin. Poult
Sci 69:721-726.
296. Tate, C.R., R.G. Miller, and E. T. Mallinson.I992. EvaIuation
of two isolation and two nonisolation methods for detecting
naturally occurring Salmonellae from broiler flock environ-
mental drag-swab samples. J Food Prot 55:964-967.
297. Tauxe, R.V. 1991. Salmonella: A postmodern pathogen. J
FoodProt54:563-568.
298. TeIlez, G.I., M.H. Kogut, and B.M. Hargis. 1993. Immuno-
prophylaxis of Salmonella enteritidis infection by lymphoki-
nes in Leghorn chicks. Avian Dis 37:1062-1070.
299. Tellez, G.I., M.H. Kogut, and B.M. Hargis.1994. Eimeria
tenella or Eimeria adenoeides: Induction of morphologicaI
changes and increased resistance to Salmonella enteritidis
infection in leghorn chicks. Poult Sci 73 :396-40 l.
300. Thaxton, P., R.D. Wyatt, and P.B. Hamilton. 1975. Tbe
effect of environmentaI temperature on paratyphoid infection
in the neonatal chicken. Poult Sci 53:88-94.
301. Thayer, D. W. and G. Boyd.1991. Effectofionizingradiation
dose, temperature, and atrnosphere on the survivaI of SaImo-
nella typhimurium in sterile, mechanicaIly deboned chicken
meato Poult Sci 70:381-388.
302. Thayer, D.W., G. Boyd, W.S. MuIler, C.A. Lipson, W.C.
Hayne, and S.H. Baer. 1990. Radiation resistance ofSalmo-
nella. J Ind Microbio! 5:383-390.
303. Tlayer, D.W., S. Songprasertchai, and G. Boyd. 1991.
Effects of heat and ionizillg radiation on SaImonella ty-
phimurium in mechanically deboned chicken meato J Food
Prot54:718-724.
304. Thayer, D.W., C.Y. Dickerson, D.R. Rao, G. Boyd, and
C.B. Chawan. 1992. Destruction of Salmonella ty-
phimurium on chicken wings by gamma radiation. J Food Sci
57:586-589.
305. ThrelfaIl, E.J., B. Rowe, and L.R. Ward.1993. A compari-
son of multiple diUg resistance in salmonellas from humans
and food animals in England and WaIes, 1981 and 1990.
Epidemiol Infect 111: 189-197.
306. ThrelfaIl, E.J, M.D. Hampton, H. Chart, and B. Rowe.
1994. Use of plasmid profile typing for surveillance of Sal-
monella enteritidis phage type 4 from humans, poultry and
eggs. Epidemiol Infect 112:25-31.
307. Timms, L.M., R.N. Marshall, and M.F. Breslin. 1990.
Laboratory assessment of protection given by an experimen-
tal Salmonella enteritidis PT4 inactivated, adjuvant vaccine.
Vet Rec 127:611-614.
308. Timms, L.M., R.N. Marshall, and M.F. Breslin. 1994.
Laboratory and field trial assessmentof protection given by a
(Captulo3)
Salmonella enteritidis PT4 inactivated, adjuvant vaccine. Br
Vet J 150:93-102.
309. Timoney, J.F., H.L. Shivaprasad, R.C. Baker, and B.
Rowe. 1989. Egg transmission after infection ofhens with
Salmonella enteritidis phage type 4. Vet Rec 125: 600-601.
310. Timoney, J.F., N. Sikora, H.L. Shivaprasad, and M. Opitz.
1990. Detection of antibody to Salmonella enteritidis by a gm
flagellin-based ELISA. Vet Rec 127:168-169.
311. Truscott, R.B. 1983. A comparison oftwo enrichment and
two plating media for fue isolation of Salmonella sp. from
broilers. Can J Comp Med 47:373-374.
312. Tucker,J.F.1967. Survival ofSalmonellae in built-up litter
for housing ofrearing and laying fowls. Br VetJ 123:92-103.
313. Turnbull, P.C.B. and G.H. Snoeyenbos. 1973. The roles of
ammonia, water activity, and pH in fue salmonellacidal effect
oflong-used poultry litter. Avian Dis 17:72-86.
314. Turnbull, P.C.B. and G.H. Snoeyenbos.1974. Experimental
salmonellosis in fue chicken. l. Fate and host response in
alimentary canal, liver, and spleen. Avian Dis 18: 153-177.
315. U.S. Department of Agriculture. 1991. Chickens aftected
by Salmonella enteritidis. Fed Reg 56:3730-3743.
316. U.S. Department of Agriculture. 1993. Chicken distase
caused by Salmonellaenteritidis. Fed Reg 58:41,048-41,061.
317. U.S. Department of Agriculture. 1994. National Poultry
lmprovement Plan and Auxiliary Provisions. United States
Department of Agriculture, Animal and Plant Health lnspec-
tion Service, Hyattsville, MD.
318. U.S. Department of Agriculture. 1995. Pathogen reduction;
hazard analysis and critical control point (HACCP) systems.
Fed Reg 60:6774-6889.
319. Van de Giessen, A.W., R. Peters, P.A.T.A. Berkers, W.H.
Jansen, and S.H.W. Notermans. 1991. Salmonella con-
tamination of poultry flocks in the Netherlands. Vet Q
13:41-46.
320. Van de Giessen, A. W., J.B. Dufrenne, W.S. Ritmeester,
P.A.T.A. Berkers, W.J. van Leeuwen, and S.H.W. Noter-
manso 1992. The identification of Salmonella enteritidis-in-
fected poultry flocks associated with an outbreak of human
salmonellosis. Epidemiollnfect 109:405-411.
321. Van de Giessen, A. W., A.J.H.A. Ament, and S.H. W. Noter-
manso 1994. Intervention strategies for Salmonella enteri-
tidis in poultry flocks: A basic approach. 1nt J Food Microbiol
21:145-154.
322. Van Zijderveld, F.G., A.M. van Zijderveld-van Bemmel,
and J. Anakotta. 1992. Comparison of four different en-
zyme-linked immunosorbent assays for serological diagnosis
ofSalmonella enteritidis infections in experimentally infected
chickens. J Clin Microbiol 30:2560-2566.
323. Van Zijderveld, F.G., A.M. van Zijderveld-van Bemmel,
R.A.M. Brouwers, T.S. de Vries, W.J.M. Landman, and
W.A. de Jong. 1993. Serological detection of chicken flocks
naturally infected with Salmonella enteritidis, using an
enzyme-linked immunosorbent assay based on monoclonal
antibodies against the flagellar antigen. Vet Q 15: 135-137.
324. Vassiliadis, P., V. Kalapothaki, D. Trichopaulos, C.
Mavrommatti, and C. Serie. 1981. 1mproved isolation of
Salmonellae from naturally contaminated meat products by
using Rappaport-Vassiliadis enrichment broth. Appl Environ
MicrobioI42:615-618.
325. Wallner-Pendleton, E.A., S.S. Sumner, G. W. Froning, and
L.E. Stetson. 1994. The use ofultraviolet radiation to reduce
Salmonella and psychrotrophic bacterial contamination on
poultry carcasses.Poult Sci 73: 1327-1333.
326. Waltman, W.D., A.M. Horne, C. Pirkle, and T. Dickson.
1991. Use of delayed secondary enrichment for fue isolation of
Salmonella in poultry and poultry environments. Avian Dis
35:88-92.
327. Waltman, W.D..A.M. Horne.C.Pirkle.and D.C.Johnson.

1992. Prevalence of Salmonella enteritidis in spent hens.
Avian Ois 36:251-255.
328. Waltman, W.D., A.M. Horne, and C. Pirkle. 1993. Influ-
ence of enrichment incubation time on the isolation ofSalmo-
nella. Avian Ois 37:884-887.
329. Weinack, O.M., C.F. Smyser, and G.H. Snoeyenbos.1979.
Evaluation of severa! methods of detecting Salmonellae in
groups ofchickens. Avian Ois 23:179-193.
330. Weinack, O.M~, G.H. Snoeyenbos, A.S. Soerjadi-Liem, and
C.F. Smyser. 1985. Influence oftemperature, social, and dietlly
stress on development and stabilitY ofprotective microflora in
chickens against S. tYphimurium. Avian Ois 29: 1177-1183.
331. Weinack, O.M., G.H. Snoeyenbos, A.S. Soerjadi-Liem,
and C.F. Smyser. 1985. Therapeutic trials with native intes-
tinal microflora for Salmonella tYphimurium infections in
chickens. Avian Ois 29:1230-1234.
332. Whistler, P.E., and B.W. Sheldon. 1989. Comparison of
ozone and formaldehyde as poultry hatchery disinfectants.
Poult Sci 68:1345-1350.
333. Wierup, M., M. Wold- Troell, E. Nurmi, and M. Hakkinen.
1988. Epidemiological evaluation ofthe Salmonella-control-
ling effect of a nationwide use of a competitive exclusion
culture in poultry. Poult Sci 67:1026-1033.
334. Wierup, M., H. Wahlstrllm, and B. Engstrllm. 1992. Expe-
rience of a 10-year use of competitive exclusion treatrnent as
part of the Salmonella control prograrnme in Sweden. Int J
Food Microbio! 15:287-291.
335. Williams, J.E. 1970. Effect of high-Ievel formaldehyde fu-
migation on bacterial populations on the surface of chicken
hatching eggs. Avian Ois 14:386-392.
336. Williams, J.E. Observations on Salmonella thompson as a
poultry pathogen. 1972. Avian Patholl:69-73.
337. Williams, J.E.1980. Formalin destruction ofSalmonellae in
poultry litter. Poult Sci 59:2717-2724.
338. Williams, J.E., and S.T. Denson. 1978. Survival of Salmo-
nella tYphimurium in poultry feed and litter ofthree tempera-
tures. Avian Ois 22:742-747.
339. Williams, J.E., and A.D. Whittemore. 1972. Microan-
tiglobulin test for detecting Salmonella tYphimurium aggluti-
nins. Appl MicrobioI23:931-937.
340. Williams, J.E., and A.D. Whittemore. 1975. Influence of
R L. Shivaprasad; K. ~ Nagaraja, B.S. Pomeroy y .J:E. Williams
INTRODUCCiN
La arizonosis es una enfennedad septicmica aguda, de
manera primaria en jvenes pavipollos, causada por las
bacterias Sa/mone//a arizonae, que es uno de los serotipos
identificados con mayor frecuencia en EUA (28), y est
relacionada con morbilidad y mortalidad significativas. La
enfennedad no se distingue de manera clinica de la salmo-
nelosis y se le conoce como infeccin arizona o arizonosis
aviar (AA). La arizonosis es de considerable importancia
econmica para la industria de la produccin de pavos en
Norteamrica, y ciertas partes del mundo, por la reduccin
en la produccin de huevo y la incubabilidad (16, 17,35,
47,57,83,87).
Infecciones
por salmonel/a. 119
age on the serological response of chickens to Salmonella
typhimurium infection. Avian Dis 19:745-760.
341. Williams, J.E., and A.D. Whittemore. 1976. Comparison of
six methods of detecting Salmonella typhimurium infection
of chickens. Avian Dis 20:728-734.
342. Williams, J.E., and A.D. Whittemore. 1976. Field applica-
tions of MA and MAG tests for detection of avian salmonel-
losis. Proc 80th Annu Meet U.S. Anim Health Assoc. U.S.
Anima! Health Association, pp. 297-303.
343. Williams, J.E., and A.D. Whittemore. 1980. Bacteriostatic
effect of five antimicrobial agents on Sa!monellae in the
intestinal tract of chickens. Poult Sci 59:44-53.
344. WilIiamson, C.M., G.D. Baird, and E.J Manning. 1988. A
common virulence region on plasmids from eleven serotypes
ofSalmonella. J Gen MicrobioI134:975-982.
345. Woodward, M.J, l. McLaren, and C. Wray. 1989. Distri-
bution of virulence plasmids within Salmonellae. J Gen Mi-
crobioI135:503-511.
346. Wrigley, D.M., and N.G. Llorca. 1992. Decrease ofSalmo-
nella typhimurium in skim milk and egg by heat and ultrasonic
wave treatment. J Food Prot 55:678-680.
347. Wyeth, P.J. 1975. Effect ofinfectious bursal disease on the
response of chickens to S. typhimurium and E. coli infections.
Vet Rec 96:238-243.
348. Yamamoto, R., H.E. Adler, W.W. Sadler, and G.F. Ste-
wart. 1961. A study of Salmonella typhimurium infection
in market-age turkeys. Am J Vet Res 22:382-387.
349. Yancey, R.J., S.A.L. Breeding, and C.E. Lankford. 1979.
Enterochelin (enterobactin): Virulence factor for Salmonella
typhimurium. Infect Immun 24: 174-180.
350. Zecha, B.C., R.H. McCapes, W.M. Dungan, R.J. Holte,
W.W. Worcester, and J.E. WilIiams. 1977. The DilIon
Beach Project-a five year epidemiological study of naturally
occurring Salmonella infection in turkeys and their environ-
mento Avian Dis 21:141-159.
351. Ziprin, R.L., D.E. Corrier, and M.H. Elissalde. 1989.
Maturation of resistance to Salmonellosis in newly hatched
chicks: Inhibition by cyclosporine. Poultry Sci 68:1637-1642.
352. Ziprin, R.L., D.E. Corrier, and J.R. DeLoach. 1993. Control
of established Sa!monella typhimurium intestinal colonization
with in vivo-passaged anaerobes. Avian Dis 37:183-188.
S. arizonae representa un grupo antignicamente di-
verso de bacterias (se han identificado 300 serotipos), que
puede distinguirse bioquimicamente de otras especies del
gnero Sa/mone//a. De manera histrica, los microorganis-
mos que ahora se clasifican como S. arizonae fueron inclui-
dos en el gnero Arizona, y son referidos como el grupo
arizona, arizonas o paraclonos. En 1982, el lnternationa/
Subcommittee on Taxonomy ofEnterobacteriaceae, decidi
que el grupo arizonadeberaclasificarsecomo dos subes-
pecies del gnero Sa/mone//a con base a las relaciones de
DNA con las de las especies Sa/mone//a. Las primeras
revisiones acerca del grupo arizona y la arizonosis han sido
publicadas (3, 4, 42).
120 . Enfermedades de las aves (Captulo3)

HISTORIA
Caldwall y Ryerson fueron los primeros en aislar micro-
organismos semejantes a Sa/mone//a a partir de reptiles
enfermos pertenecientes a regiones semiridas alrededor
de Tucson, Arizona (8). Sin embargo, es probable, que las
bacterias se aislaran antes en aves. Lewis y Hitchner (62),
comunicaron previamente la recuperacin de bacterias que
fermentan lentamente lactosa de pollos con una enfermedad
semejante a la salmonelosis. Esta infeccin tal vez se debi
a un miembro del grupo arizona, y puede representar el
primer informe de AA. En Gran Bretaa, el primer informe
de AA en aves procede de 1968 (53).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
AA se presenta en todo el mundo donde se cren aves. En
alguna ocasin, S. arizonae 18:Z4, Z32 fue endmico
en parvadas de pollos de Norteamrica. Se inform de
ndices de aislamiento muy elevados en California en 1968,
1969, pero disminuyeron de manera considerable hacia
1972 (65). Se ha eliminado de la industria de produccin
de pavos en Gran Bretafia (5, 53, 88).
. ETIOLOGA
Ewing y sus colegas (22, 25, 26, 27, 64), hicieron una
clasificacin ms de la definicin, por las cuales pueden
diferenciarse con rapidez las caractersticas bioquimicas y
antignicas de miembros del gnero Arizona de otras Ente-
robacteriaceae. En este capitulo se utiliza la terminologa
propuesta por los Centerslar Disease Control and Preven-
tion, por ejemplo S. arizonae l8:Z A, Z32 (vase Estructura
antignica).
Morfologa y tincn
S. arizonae se asemeja a otros microorganismos entricos;
son bacilos gramnegativos, que no esporulan y que son
mviles con flagelos peritricos.
Requerimientos de crecimiento
Los miembros se pueden cultivar en medios lquidos y de
laboratorio ordinarios, revelan un crecimiento abundante
similar al de las salmonelas. Casi todos los cultivos crecen
muy bien en agares Salmonella-Shigella y verde brillante
(VB), al igual que en otros medios slidos recomendados
para el aislamiento de las salmonelas. En el aislamiento
inicial, por lo general las colonias se parecen a las de
salmonela, pero pueden desarrollar un cambio indicador
tpico de los fermentadores de lactosa despus de la incuba-
cin por varios das o semanas.Las cepas fermentan lactosa
con rapidez, poco frecuente en aves, y no pueden ser distin-
guibles de lascoliformes normales, los cuales se inhiben por
lo comn por estos medios. El uso rutinario de un medio en
placa de sulfito de bismuto, se recomendaba (19,42, 64)
para facilitar el reconocimiento preliminar de las cepas de
arizona que fermentan lactosa, antes de descartar la posibi-
lidad de que sean coliformes.

Clasificacin Propiedades bioqumicas

Los cultivos que presentanlas siguientescaractersticasbioqu-
Desde 1939, se han hecho muchos intentos por encontrarle micas son clasificables de manera serolgica casi de manera
una posicin taxonmica aceptable en general a este grupo invariable, como miembros de S. arizonae (24, 26, 12).
de bacterias;se han utilizado varios sistemasde clasificacin y
se ha aplicado una gran variedad de nombres y designacio- Dextrosa Fermentadacon gas
nes a estos microorganismos. Lactosa Fermentada,como una regla,
Edwards y colaboradores (citados en 64), establecie- lentao repentinamente
ron la similitud bioqumica y antignica de las arizonas y Sucrosa No fermentada,como una regla
salmonelas; sin embargo, se encontraron suficientes dife- Manitol Fermentadacon gas
rencias entre los grupos como parajustificar la clasificacin Maltosa Fermentadacon gas
de las arizonas en un gnero por separado. Kauffmann y Dulcitol No fermentada
Edwards (55), emplearon primero el nombre A. arizonae, lnositol No fermentada
que tambin utiliz Ewing (21) para los miembros del lndol No producido,como regla
gnero Arizona (gnero 11de la tribu Salmonellae). Ewing, Rojo de metilo Positivo
propuso un nuevo tipo de nombre Arizona hinshawii (23) Voges-Proskauer Negativo
para darle crdito al trabajo pionero en AA de W.R. Wins- Tartratode Jordan Sin reaccin
haw en pavos, reptiles, y otros animales. Kauffmann (54), Sulfurode hidrgeno Positivo
incluy de manera subsecuentelas arizonas en su subgnero Urea No hidrolizada
III del gnero Salmonella, designndolas S. arizonae y Gelatina Licuadacon lentitud
registr sus frmulas antignicas slo en el esquema sim- Cianurode potasio Negativo,como unaregla
plificado de Kauffmann- White. Las arizonas se han clasifi- Nitratos Reducidos
cado en el gnero Salmonella en la octava edicin del Movilidad Positiva
Bergey s Manual (7) y todos los microorganismo s en el Betagalactosidasa Positiva
grupo se designaron Salmonella arizonae. Descarboxilasas

Lisina Positiva
Arginina Positiva,por lo general
retardada
OmitiDa Positiva
Malonato Positiva
Fenilalaninadesaminasa Negativa
Casi todos los aislamientos en aves, a diferencia de las sal-
monelas, fermentan lactosa por lo general a los 7 a 10 das
de incubacin. La falla de los cultivos para fermentar dul-
citol e inositol o para utilizar tartrato-D, su lenta licuefaccin
de gelatina, y sus reacciones positivas en malonato de sodio
y galactosidada beta son muy tiles para diferenciar de otros
miembros del grupo de Sa/mone//a.
Citrobacter
Parapropsitos de clasificacin e identificacin, S. arizonae
debe diferenciarse no slo de otras salmonelas, sino tam-
bin del gnero relacionado antignicamente, Citrobacter
de la tribu Salmonellae. Los miembros de este gnero no son
conocidos por ser patgenos para las aves, pero desde un
punto de vista diagnstico se pueden confundir con cultivos
de Salmonella en el aislamiento inicial de muestras de heces.
Los anteriores "paracolons" Bethesda-Ballerup (~ inter-
medium) estn incluidos en el gnero Citrobacter, junto con
los cultivos antes clasificados como &cherichia freundii.
Resistencia a agentes qumicos y fsicos
Las arizonas se destruyen con rapidez por calor y desinfec-
tantes comunes, pero han sobrevivido en agua contaminada
durante cinco meses, en alimento contaminado por 17 me-
ses, en excretas de pavo vara de 6 a 7 meses, y por 5 a 25
o ms semanasen materiales y utensilios en casetasde aves
(2,31,56,57,76,80). Las propiedades de resistencia son
muy similares a las de las salmonelas.
Estructura antignica
Las cepas de S. arizonae se encuentran relacionadas de
manera antignica con las salmonelas y otras Enterobacte-
riaceae y son idnticos los procedimientos para estudiar e
identificar su estructura antignica, que aqullos para los
microorganismos paratifoideos. Se han demostrado 34 an-
tigenos somticos (O) y 43 flagelares (H).
Se ha utilizado el sistema de nomenclatura para los
serotipos, utilizado para designar a los miembros del gnero
Sa/mone//a. Al escribir las frmulas antignicas, se utilizan
comas para separar los factores de antgenos O, dos puntos
para diferenciar los antgenos O y H, comas para apartar
los factores antignicos H dentro de una fase sencilla y
guin o raya para diferenciar la primera fase de la segunda,
y a su vez a sta de tercera, etctera. De estemodo, la especie
tipo monofsica podra designarse como S. arizonae
18/:Z4,Z32.
La evolucin de la nomenclatura para las salmonelas,
ha resultado en cierta confusin acerca de la identificacin
de las cepas. Dos cepas, que con anterioridad se designaron
como 7:1,7,8 y 7:1,2,6 ahora se reconocen como 18:Z4,Z32
y 18:Z4, Z23 respectivamente. Asimismo, hay confusin
debido a que an a pesar de que slo existen 34 antgenos
Infecciones
por sa/mone//a. '21
o y 43 H, en ocasiones se designa un aislamiento como
65:Z52, Z53. La ltima, es la designacin que se apega al
sistema reconocido por los Centerslor Disease Control and
Prevention y por la World Health Organization.
Patogenicidad
S. arizonae puede invadir la corriente sangunea, en especial
en aves jvenes; se ha informado de elevada mortalidad
(16). Lewis y Hitchner (62) registraron mortalidad de 32 a
50% en los pollitos infectados. Otros, han observado mor-
talidad general entre lOa 50%, con pollitos y pavipollos
especialmente susceptibles en los primeros das des-
pus de la eclosin, y con mortalidad continua por 3 a 4
semanas (1, 15, 44, 57, 75, 87). Geissler y Youssef (30),
inocularon o sumergieron huevos de pollo con S. arizonae;
100% y 40 a 79% de los embriones en los respectivos
grupos murieron durante la incubacin. La incubabilidad
para el ltimo grupo vari de O a 21 a 70%, con evidencia
de que los microorganismos penetraron las estructuras in-
ternas de los huevos.
Worcester (98), observ que S. arizonae puede pe-
netrar la pared del intestino y permanecer ah de manera
indefinida.
. PATOGNESIS y EPIZOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
S. arizonae no conoce barreras de huspedesy se encuentra
ampliamente distribuido en la naturaleza en una variedad de
especiesde aves, mamiferos y reptiles (9, 15, 16, 17, 64, 78,
84, 96, 97).
Entre las aves, AA se encuentra con mayor frecuencia
en pavos.Greenfield (39), not que no pareceser importante de
maneraeconmicaAA en pollos, aunque los pollos se pueden
afectar de manera natural o experimental (15, 62, 86).
Dougherty (10), aisl S. arizonae de higado de pato,
presentando lesiones muy similares a las originadas por
infecciones paratifoideas.
Para una revisin acerca de AA como una enfermedad
en humanos que ocasiona gastroenteritis, y con frecuencia,
infecciones entricas con fiebre e infecciones focales, vase
Guckian y colaboradores (45), Martin y colaboradores (64),
Williams y Hobbs (94), Johnson y colaboradores (52), y
Weiss y colaboradores (90).
Transmisin, portadores y vectores
El ciclo de transmisin de AA en aves es idntico al esta-
blecido para las salmonelas mviles (vase Infecciones
paratifoideas). Las aves adultas infectadas a menudo son
portadores intestinales y diseminadores de S. arizonae por
largos periodos (14). Las aves silvestres (67), ratas y rato-
nes (35), y reptiles (46, 48) se han citado como fuentes
frecuentes de los microorganismo s para las parvadas de la
industria.
Se ha informado de infecciones intestinales (47,82) Y
Adler y Rosenwald (1), comunicaron que AA en pavos
adultos se confina de manera primaria al intestino.
122 . Enfermedades de las aves
La transmisin de AA a travs de los huevos es men-
cionada por muchos investigadores (6,14, 15, 16, 17,37,
47), Y la recuperacin de S. arizonae de ovarios de pavas
adultas (29, 47, 83) sugiere que se desarrolla la transmisin
transovrica. La contaminacin directa de los ovarios me-
diante infeccin sistmica puede seguir a la ingestin de los
microorganismos (58, 83, 85). Perek y colaboradores (74),
aislaron S. arizonae a partir del semen de gallos.
S. arizonae a partir de contaminacin fecal tiene un
patrn de penetracin del cascarn y membranas del mismo
en huevos de pollo, muy similar al de S. typhimurium,
cuando se incuba a 37.2 C, resultando en la presencia
frecuente de los microorganismos en huevos de pollo y pavo
(14,37,83,93). La contaminacin fecal puede diseminar la
infeccin desde otras especies animales hacia las aves.
Goetz (35), encontr un ndice de infeccn de 90% en ratas
y 50% en ratones en los edificios de una granja de pavos,
donde la infeccin representabaun problema en los pavipo-
lIoso Varios tipos de aves silvestres, reptiles, y muchas
especies comunes tambin pueden infectar a las aves.
AA se transmite en la incubadora y los criaderos
mediante contacto directo y a travs de alimento yagua
contaminados (20, 57).
Signos
Aunque los signos de AA en aves no son especficos, los
pollos y pavipollos infectados pueden presentarse con
indiferencia y desarrollo de diarrea, parlisis de las patas,
cuello torcido, y pastosidad alrededor de la cloaca. Puede
haber ceguera ocasionada por material caseosoque cubre la
retina (57, 86). Las aves infectadas tienden a sentarse so-
bre los tarsos y hacinarse. En pavipollos con infeccin
cerebral se pueden observar signos nerviosos, que in-
cluyen convulsiones (51, 73). Sato y Adler (83) observa-
ron que los signos clnicos de AA se observan con muy
poca frecuencia en pavos adultos y rara vez mueren por la
infeccin.
lesiones macroscpicas e histopatologia
En pavipollos, las lesiones macroscpicas y microscpicas
por AA estn bien descritas (36, 79, 86, 91); estas lesiones,
ya sea en infecciones naturales o experimentales con S. ari-
zonae, son comparables con las lesiones inducidas por
microorganismos paratifoideos; se observa hgado aumen-
tado de tamao y manchado con focos blancos. Tambin,
retienen las yemas, hay exudado caseoso en la cavidad
abdominal, corazones descoloridos y exudado en las menin-
ges del cerebro. Uno de los cambios patolgicos observados
con mayor frecuencia es la presencia de exudado en el
humor vtreo de uno o ambos ojos en pavipollos (figura
3-1G, en el subcaptulo: Pulorosi~ y tifoidea aviar). Al
microscopio, este exudado est constituido por una gran
cantidad de heterfilos desgranulados y mezclados con
fibrina y numerosas bacterias. En el cerebro, hay meningitis
grave con infiltracin de heterfilos mezclados con algo de
fibrina y colonias bacterianas (figura 3-5). Tambin se
puede apreciar exudado similar en los ventrculos y hay
malacia, inflamacin y trombosis vascular en la corteza
cerebral. De manera interesante. son mnimos los cambios
(Captulo3)
en otros rganos, tales como la necrosis de los hepatocitos,
aumento en la cantidad de clulas reticuloendoteliales en el
bazo, y congestin vascular de algunos rganos.
Las lesiones tpicas de septicemia generalizada, inclu-
yen peritonitis, sacos vitelinos retenidos, hgado agrandado
con manchas amarillas, y corazn descolorido, que tambin
sehan descrito en pollos infectados de manera experimental
por Lewis y Hitchner (62). Goetz y Quortrup (36), descri-
bieron un mat~rial caseoso en los ciegos, similar al obser-
vado en la pulorosis. Hinshaw y MacNeil (47), observaron
que los pavos adultos infectados con S. arizonae presenta-
ron pequeas cantidades de exudado caseoso en la cavidad
abdominal y ovarios qusticos.
DIAGNSTICO
La mortalidad elevada, los signos neurolgicos y la ceguera
en pavos se pueden utilizar para el diagnstico presuntivo
de AA. Sin embargo, estos signos clnicos, al igual que las
lesiones, se pueden observar en otras infecciones por
Salmonel/a, incluyendo las provocadas por microorganis-
mos paratifoideos. Los signos neurolgicos pueden origi-
narse por la enfermedad de 1'-iewcastle,la aspergilosis, y la
deficiencia de vitamina E (encefalomalacia). La ceguera en
los pavipollos puede deberse a la aspergilosis, por tanto, se
debe confirmar AA medianteaislamientoe identificacin de la
bacteria causante. Los microorganismos por lo general, se
puedenrecuperarde hgado, bazo, sangrecardiaca, sacosvite-
linos no absorbidos,intestino,pulmones,riones, cerebroy ojo.
Aislamiento e identificacin del agente
causal
Se emplean los procedimientos de cultivo idnticos a los
delineadosy discutidos como InfeccionesParatifoideas,
para el aislamiento e identificacin de arizonas. Se han
descrito los mtodos estndar para el aislamiento y la iden-
tificacin bioqumica o serolgica de S. arizonae de tejidos
de aves, huevos y embriones, y muestras ambientales (19,
24, 88, 95). El medio de sulfito de bismuto se puede utilizar
para el sembradoen caldos de enriquecimiento ademsde BY
sulfa si se desea.Los dos serotipos comunes de S. arizonae
en pavos, son fermentadores lentos de lactosa y, por tanto,
idnticos a las paratifoideas en el aislamiento incial en agar
BY.
Se puede utilizar el caldo cistina-selenita en el enrique-
cimiento de cultivos tisulares fecales y orgnicos (57, 82,
83). El caldo de selenita incubado a 43 C producen menos
aislamientos de arizonas que los caldos de tetrationato o
selenita Fa 35 C (40).
De las 49 cepasde S. arizonae, todas aisladas de pavos,
tuvieron caractersticas bioqumicas y de cultivo smilares,
variando slo en el uso de citrato y melibiosa (89). Casi
todas las cepas de S. arizonae resultaron sensbles slo al
cloramfenicol y al cido nalidxico entre los antibiticos
probados. Kumar y colaboradores (59), encontraron que los
caldos BV selenita con sulfapirdina (VBSS) y tetrationato
BV dan resultados comparables con S. arizonae, pero a
 Infecciones por salmonella . J2 3

48 horas haba considerable reduccin en la recuperacin

de arizonas de VBSS en los tubos inoculados de manera
inicial con gran nmero de microorganismos. Littell (63),
describe un medio de siembra diferencial para el aislamien-
to de S. arizonae, el cual produce una reaccin uniforme
para S. arizonae lactosa positiva y lactosa negativa, y las
distingue de otras salmonelas.
SnoeyenbosySmyser (87), creyeron que el cultivo de la
cama poda ayudar en la realizacin de estudios epidemio-
lgicos y en la identificacin de parvadas de pavos infecta-
dos como parte de un programa de control. Greenfield y
Bigland (41), observaron que el cultivo de la cama de los
pavos, podra ser un medio til para detectar AA insidiosas.
El cutivo de las membranas del cascarn de huevos de
pavo y de los cascarones serecomiendamsqueel material
de la yema, para detectar con rapidez huevos contaminados
con arizonas (11,43,77).

Serologa
El anlisis serolgico de los cultivos resulta bsico en los
estudiosepizootiolgicos de AA en aves;los cultivos sepueden
enviar al Salmonella Serotyping Laboratory, National
Veterinary Services Laboratories P.o. Box 844, Ames, lA
500l O,EVA, para la caracterizacinbioquimica y tipificacin
antignica.
Edwards y Galton (13), observaron que es esencial
utilizar antisuero polivalente de S. arizonae en el examen
preliminar de los cultivos, ya que los tipos arizona no
son aglutinados por el antisuero polivalente Salmonella.
Kowalski y Stephens (57), emplearon cultivos en caldo
Figura 3-5. Cerebro con meningitis y encefalitis relaciona-
formal in izado y antisuero polivalente S. arizonae en la das con infeccin por Salmonella arizonae, 300x.
identificacin serolgica de los cultivos de arizonas. Snoe-
yenbos y Smyser (87), utilizaron antisuero polivalente flagelar
S. arizonae, Z32 flagelar Salmonella, y antisuero 18 sem- una bacterina de S. arizonae en emulsinoleosa en parvadas
tico Salmonella en estudios de cultivos sospechosos de ser infectadas con el propsito de reducir la transmisin. Debi-
S. arizonae. do a la contaminacin, se inici un nuevo programa para los
edificios principales (confinamiento total, pisos pavimenta-
dos, a prueba de aves). Se puso en prctica un programa de
limpieza y desinfeccin despus de la despoblacin y se
TRATAMIENTO examinaron los edificios para determinar la efectividad del
programa. Por ltimo, se hizo especial nfasis en la frecuen-
cia de las prcticas de coleccin del huevo. Slo se utiliz
La quimioterapia puede reducir las prdidas en los brotes alimento granulado sin ingredientes animales o subproduc-
agudos de AA, y se puede recomendar para prevenir la tos avcolas. El programa ha tenido mucho xito.
diseminacin de la enfermedad en las parvadas comerciales.
Williams (92), revis varios tratamientosparaAA. En EVA, los
nicos fnnacos aprobadospor la F ood and Drug Administra-
tion para el tratamiento de AA son la furazolidona y los PREVENCiN Y CONTROL
antibiticos inyectables, gentamicina y espectinomicina,
los cuales se utilizan en la incubadora, y han controlado las
prdidas agudas y la morbilidad que se pueden presentar en Debido a que S. arizonae se transmite por huevo, se deben
las primeras tres semanasde edad. Se han comunicado aisla- desarrollarparvadaslibres de reproductorasprimarias libres de
mientos de S. arizonae resistentes a la gentarnicina (18, 49). S. arizonae. El programa de control al nivel de los repro-
Ghazikhanian y colaboradores (34), revisaron el pro- ductores multiplicadores depende de tener una parvada de
grama de un reproductor primario para reducir y eliminar reemplazo libre de S. arizonae. Los procedimientos de ma-
S. arizonae de una operacin reproductora bsica. Vnacom- nejo descritospara las infecciones paratifoideas son aplicables
binacin de tratamiento con antibitico para los huevos en para el nivel multiplicador, excepto por el tratamiento con
la incubadora (inmersin e inyectado) result con xito antibiticos de los huevos en incubacin. El confinamiento
en producir una parvada libre de S. arizonae (33, 66). Ade- total, instalaciones a prueba de aves y roedores que puedan
ms del programa de tratamiento de los huevos. se utiliz ser limoiados v desinfectados. al ill:ual Que alimentos e
J24 . Erifermedades
de las aves
ingredientesde alimentos, y el seguimiento microbiolgico en
las granjas de incubacin y de reproductores son esenciales.
Pruebasserolgicas
Las pruebas serolgicas no son muy eficaces en la deteccin
o control de AA en pavos (1, 76, 98).
Se han sealado mtodos para preparar y utilizar anti-
genos de S. arizonae para pruebas serolgicas de pollos y
pavos (4).
Timms (88), encontr que casi todos los mtodos
confiables y satisfactorios para detectar S. arizonae en
varias etapas de infeccin en pavos adultos, fueron las
pruebas rpidas de suero (RS) y la prueba somtica de
aglutinacin en tubo (AT). La prueba rpida en sangre
completa (SC), resulta un instrumento til en las pruebas en
grandes cantidades de aves en el campo, pero se requiere la
confirmacin por la prueba de AT. Se discuti el empleo de
las pruebas de difusin en gel agar, hemaglutinacin indi-
recta, inmunofluorescencia, y aglutinacin H para propor-
cionar evidencias de la infeccin. Lamont y Timms (61),
mencionaron el uso de las pruebas ATO, H, prueba rpida
de SC, y precipitacin en agar gel para la deteccin de AA en
pavos. Tambin encontraron que la prueba rpida de SC es
particularmente til para hacer el seguimiento de la parvada.
Sato y Adler (82, 83), utilizaron un caldo de cultivo de
cepas arizona muy mviles tratado con formalina en la
preparacin de antigeno H, y la suspensin de clulas trata-
das con etanol de agar infusin de carne de corazn para el
antigeno O. Encontraron que los pavos infectados de mane-
ra natural tuvieron reacciones positivas de aglutinacin O
en algunas ocasiones durante el periodo en que se observa-
ron; sin embargo, algunas de las mismas aves resultaron
negativas cuando se probaron con el antigeno H. Las aglu-
tininas H desaparecieron antes que las O. No todas las aves
infectadas revelaron pruebas positivas de aglutinina O al
momento de la necropsia. Existe poca correlacin entre los
resultados serolgicos y la persistencia de la infeccin.
Kumar y colaboradores (60), desarrol1aronun antigeno
para prueba de microaglutinacin (MA) con tincin de
tetrazolio para la deteccin de infecciones con S. arizonae
en pavos; la prueba demostr ser ms sensible y mejor que
las pruebas AT y RS en la deteccin de pavos infectados
con S. arizonae. Los intentos para detectar la infeccin con
pruebas de microantiglobulina no tuvieron xito.
Los portadores adultos pueden carecer de anticuerpos
detectables 12 a 14 semanasdespusde la exposicin, y las
hembras de pavo infectadas pasaron una fase negativa de
anticuerpos a las 16 a 20 semanas de edad cuando se
probaron casi todas las parvadas reproductoras (60, 88).
Cuando los ovarios inician su funcin, luego de un rgimen
de luz de 28 a 32 semanas de edad, se pueden detectar los
anticuerpos. En esta etapa del ciclo reproductivo, es dema-
siado tarde para eliminar a las parvadas. Greenfield (38),
REFERENCIAS
Adler, ".E., and A.S. Rosenwald. 1968. Paracolon
control-What we know and needto know. Turkey World
43: 18.
(Captulo 3)
observ que los ttulos de anticuerpos no persistieron por
periodos lo suficientemente largos y tal vez no sean detec-
tables en las aves con infecciones subclnicas.
Nagaraja y colaboradores, encontraron que un ensayo
de inmunoabsorbencia ligada a enzimas (ELISA) con pro-
tenas de la membrana externa extradas de S. arizonae como
antgenos,es muy sensibley especificapara la deteccin de la
infeccin por S. arizonae en parvadas reproductoras de
pavos (69, 71). Se consider que es un valioso instrumento
para determinar qu parvada reproductora est infectada,
lo que permite un programa que se ajuste para reducir la
diseminacin de S. arizonae al momento de la incubacin.
Inmunizacin
Se han aplicado varios tipos de bacterinas para parvadas de
reemplazode pavos.Holte (50), encontr que las reproductoras
vacunadasexpuestasaS. arizonae 18:Z4, Z32 han reducido
la diseminacin y estuvieron protegidas de la infeccin
sistmica, y por tanto la prevencin de la transmisin de
arizona a los huevos. Se encontr que la inmunidad parental
se transmite de las gallinas vacunadas hacia los pavipollos.
Sato y Adler (81), encontraron varios grados de pro-
teccin proporcionados por bacterinas de arizona en ratones
y pavos. Un cultivo completo tratado con formalina en gel
de hidrxido de aluminio, brind la mejor proteccin, basado
en el nmero de microorganismos que migraron al bazo
despus de la exposicin intramuscular. En pavos, una
bacterina arizona tratada con cromo-alumbre proporcion
proteccin contra la exposicin oral e intraperitoneal (68).
La diseminacin fecal para las primeras tres semanas des-
pus de la exposicin pueden reducirse por inmunizacin
con bacterinas (1).
Gerlach y colaboradores (32), encontraron que el suero
de pavas no inmunizadas tenia efectos bacteriostticos y
bactericidas en los cultivos de S. arizonae 18:Z4, Z32, pero
no haba actividad inhibidora en el suero de aves vacunadas
con bacterina arizona o en el suero de reproductoras infec-
tadas de manera natural. La inhibicin del crecimiento no
se relacion con la presencia de anticuerpos aglutinantes;
de hecho, parece que lo opuesto es cierto. En contraste, se
inform de una sustancia bactericida en la albmina de los
huevos de pavos vacunados (1).
Ghazikhanian y colaboradores (34), comunicaron re-
sultados importantes utilizando bacterinas emulsificadas en
aceite; se redujo la transmisin a los huevos despus de la
exposicin de 12% en controles no vacunados a 2% en
pavos vacunados. La vacunacin contra la infeccin por
S. arizonae con una vacuna con adyuvante de aceite mineral
se evalu en parvadas reproductoras de pavo en el labora-
torio y situaciones de campo por Nagaraja y colaboradores
(70, 72). Los resultados fueron alentadores; fue posible
obtener progenie libre de S. arizonae de parvadas reproduc-
toras vacunadas en ambientes infectados.
2. Annimo. 1967.SalmonellaandArizona groupof intections
of Avian origino 1966 Annual Report of the Food Protein
ToxicologyCenter.UniversityofCalif, Davis, pp. 24-29.

3. Annimo. 1976. Proc Salmonella Symp. American Associa-
tion ofthe Avian Pathologists, Kennett Square, PA.
4. Annimo. 1984. In G.H. Snoyenbos (ed.). Proc Int Symp
Salmonella, New Orleans. American Association of Avian
Pathologists, Kennett Square, PA.
5. 'Annimo. 1986. Animal salmonellosis. Annual summaries,
survey of drug resistance in Salmonellae. Ministry of Agri-
culture Fisheries and Food. Welsh Office Agriculture Depart-
mento Departrrent of Agriculture and Fisheries for Scotland.
6. Bruner, D.W., and M.C. Peckham. 1952. An outbreak of
paracolon infection in turkey poults. Cornell Vet 42:22-24.
7. Buchanan, R.E., and N.E. Gibbons.1974. Bergey's Manua!
of Determinative Bacteriology, 8th ed. WilIiams & Wilkins,
Baltimore, MD, pp. 290-340.
8. Caldwell, M.E., and D.L. Ryerson. 1939. Salmonellosis in
certain reptiles. J Infect Dis 65:242-245.
9. Cambre, R.C., D.E. Green, E.E. Smith, R.J. Montali, and
M. Bush. 1980. Salmonellosis and arizonosis in the reptile
collection at the National Zoological Park. J Am Vet Med
Assoc 177:800-803.
10. Dougherty, E. 1953. Disease prob1ems confronting the duck
industry. Proc 90th Annu Meet Am Vet Med Assoc, pp.
359-365.
11. Dovadola, E., and F. Carlotto. 1969. Bacteriological survey
for arizona infection in turkey eggs. Results and discussion.
Vet Ital 20:304-311.
12. Edwards, P.R., and W.H. Ewing. 1972. Identification of
Enterobacteriaceae. Burgess Publishing, Minneapolis, MN.
13. Edwards, P.R., and M.M. Galton.1967. Salmonellosis. Adv
VetSci 11:1-63.
14. Edwards, P.R., W.B. Cherry, and D.W. Bruner. 1943.
Further studies on coliform bacteria serologically related to
tl1e genus Salmonella. J Infect Dis 73:229-238.
15. Edwards, P.R., M.G. West, and D.W. Bruner 1947. Ari-
zona group ofparacolon bacteria. Ky Agric Exp Stn Bu1l499.
16. Edwards P.R., A.C. McWhorter, and M.A. Fife. 1956. The
Arizona group of enterobacteriaceae in animals and manoBull
WHO 14:511-528
17. Edwards, P.R., M.A. Fife, and C.H. Ramsey. 1959. Studies
on the arizona group of enterobacteriaceae. Bacteriol Rev
23:155-174.
18. Ekperigin, H.E., S. Jang, and R.H. McCapes. 1983. Effec-
tive control of a gentamicin-resistant Salmonella arizonae
infection in turkey poults. Avian Dis 27:822-829.
19. EIlis, E.M., J.E. WilIiams, E. T. MaIlinson, G.H. Snoeyen-
bos, and W.J. Martin. 1976. Culture Methods for the Detec-
tion of Animal Salmonellosis and Arizonosis. lowa State
University Press, Ames, lA, pp. 9-87.
20. Erwin, L.E.1955. Examination ofprepared poultry feeds for
the presence of salmonella and other enteric organisms. Pou!t
Sci 34:215-216.
21. Ewing, W.H.1963. An outline ofnomenclature forthefamily
Enterobacteriaceae. Int Bull Bacteriol Nomencl Taxon 13:95-
110.
22. Ewing, W.H. 1967. Revised Definitions for the Family En-
terobacteriaceae, Its Tribes and Genera. U.S. Department of
Health Education and Welfare, NCDC, Atlanta, GA.
23. Ewing, W.H. 1969. Arizona hinshawii. Int J Syst Bacteriol
19:1.
24. Ewing, W.H. 1986. Edwards and Ewing's Identification of
Enterobacteriaceae. Elsevier Science, New York.
25. Ewing, W.H., and M.M. Ball.1966. The Biochemical Reac-
tions ofMembers afilie Genus Salmonella. U.S. Department
ofHealth Education and Welfare, NCDC, Atlanta, GA.
26. Ewing, W.H., and M.A. Fife. 1966. A summary of the
biochemical reactions of Arizona arizonae. Int J Syst Bacte-
rioI16:427-433.
27. Ewine, W.H., M.A. Fife, and B.R. Davis. 1965. The Bio-
Infecciones
por salmonella. I25
chemical Reactions of Arizona arizonae. U .S. Department of
Health Education and Welfare, NCDC, Atlanta, GA.
28. Ferris, K., and W.M. Frerichs. 1987. Salmonella sero-
types from animal s and related sources reported during the
fiscal year 1987. Proc 92nd Annu Meet US Anim Health
Assoc. U.S. Animal Health Association, Richmond, VA, pp.
349-362.
29. Gauger, H.C. 1946.lsolation ora type lO paracolon bacillus
from an adult turkey. Poult Sci 25:299-300.
30. Geissler, H., and Y.I. Youssef. 1979. The effect of infection
with Arizona hinshawii on chicken embryos. Avian Pathol
8:157-161.
31. Geissler, H., and Y.I. Youssef.1981. Persistence of Arizona
hinshawii in or on materials used in poultry houses. Avian
PathoII0:359-363.
32. Gerlach, H., H.E. Adler, and A.S. Rosenwald. 1968. Re-
search Note: Observations on immune factors associated with
arizona group infection in turkeys. Avian Dis 12:681-686.
33. Ghazikhanian, G. Y., R. Yamamoto, R.H. McCapes, W.M.
Dungan, and H.B. Ortmayer. 1980. Combination dip and
injection of turkey eggs with antibiotics to eliminate Myco-
plasma meleagridis infection from a primary breeding stock.
Avian Dis 24:57-70.
34. Ghazikhanian, G. Y., B.J. Kelly, and W.M Dungan. 1984.
Salmonella arizonae control programo In G.H. Snoeyenbos
(ed.). Proc Int Symp on Salmonella. American Association of
Avian Pathologists, Kennett Square, PA, pp. 142-149.
35. Goetz, M.E. 1962. The control ofparacolon and paratyphoid
infections in turkey poults. Avian Dis 6:93-99.
36. Goetz, M.E., and E.R. Quortrup. 1953. Some observations
ofthe problem of Arizona paracolon infections in poults. Vet
Med 48:58-60.
37. Goetz, M.E., E.R. Quortrup, and J.E. Dunsing. 1954.
Investigations of arizona paracolon infections in poults. J Am
VetMedAssoc 124:120-121.
38. Greenfield, J. 1972. Studies on Arizona in turkeys: Isolation
and antibiotic control. Diss Abstr Int B, pp. 4&9-490.
39. Greenfield, J. 1976. Proc Salmonella Symposium. American
Association of Avian Pathologists,Kennett Square,PA, pp. 70-78.
40. Greenfield, J., and J.C. Bankier. 1969.lsolation ofsalmo-
nella and arizona using enrichment media incubated at 35 and
43 C. Avian Dis 13:864-871.
41. Greenfield, J., and C.H. Bigland. 1971b. Isolation of ari-
zona from specimens grossly contaminated with competitive
bacteria. Avian Dis 15:604-608.
42. Greenfield, J., C.H. Bigland, and T. W. Dukes. 1971a. The
genus Arizona with special reference to Arizona disease in
turkeys. Vet BuIl41:605-612.
43. Greenfield, J., C.H. Bigland, and H.D. McCausland.
1971b. Culture of shell and shell membranes for efficient
isolation of arizona from turkey hatching eggs. Avian Dis
15:82-88.
44. Greenfield, J., C.H. Bigland, H.D. McCausland, and C. W.
Wood. 1972. Control of arizona disease in turkeys by poult
injection. Poult Sci 51 :523-526.
45. Guckian, J.E., E.H. Byers, and J.E. Perry. 1967. Arizona
infection ofman. Arch Int Med 119: 170-175.
46. Hinshaw, W.R., and E. McNeil. 1944. Gopher snakes as
carriers of salmonellosis and paracolon infecctions. Cornell
Vet 34:248-254.
47. Hinshaw, W.R., and E. McNeil. 1946a. The occurrence of
type 10 paracolon in turkeys. J Bacteriol 51 :281-286.
48. Hinshaw, W.R., and E. McNeil.1947. Lizards as carriers of
salmonella and paracolon bacteria. J Bacteriol 53:715-718.
49. Hirsh, D.C., J.S.lkeda, L.D. Martin, B.J. Kelly, and G.Y.
Ghazikhanian. 1983. R Plasmid-mediated gentamicin resis-
lance in salmonella isolated from turkeys and their environ-
mentoAvian Dis 27:766-772.
126 . EnfermedadeJ de las aves
50. Holte, R.J.A. 1965. Paracolon arizona immunization trials in
turkeys. Proc 69th Annu Meet USLivest SanitAssoc, pp.539-
542.
51. Jamison, S.L. 1956. Paracolon infections. Pac Poult 62:40-42.
52. Johnson, R.H., L.I. Lutwick, G.A. Huntley, and K.L.
Vosti. 1976.Arizona hinshaawiiinfections.New cases,aJl-
timicrobial sensitivities and literature review. Ann Intem Med
85:587-592.
53. Jordan,RT.W., P.H. Lamont, L. Timms,and O.A.P. Grat-
tan, 1976.The eradication of Arizona 7: 1,7,8from a turkey
breeding tlock. Vet Rec 99:413-415.
54. KaulTmann, F. 1966. The Bacteriology of Enterobacteriae-
ceae. Williams & Wilkins, Baltimore, MD.
55. KaulTmann,F., and P.R.Edwards. 1952.Classificationand
Nomenclature of Enterobacteriaceae. Int Bull Bacteriol No-
mencl Taxon 2:2-8.
56. Kowalski, L.M., and J.F. Stephens. 1967. Persistence of
Arizona paracolon 7:1,7,8 in leed and water. Poult Sci
46:1586-1587.
57. Kowalski, L.M., and J.F. Stephens. 1968. Arizona 7:1,7,8
infection in young turkeys. Avian Dis 12:317-326.
58. Kumar, M.C., S.C. Nivas, A.K. Bahi, M.O. York, and B.S.
Pomeroy. 1974. Studieson natural infection and egg trans-
mission of Arizona hinshawii 7:1,7,8 in turkeys. Avian Dis
18:416-426.
59. Kumar, M.C., M.O. York, and B.S. Pomeroy. 1976. Com-
parison of tetrathionate and selenite enrichment broth for
isolatio~s of Arizona hinshawii 7: 1,7,8 and various serotypes
of salmonella.Proc 19th Annu Meet Am Assoc Vet Lab
Diagn, pp. 179-188.
60. Kumar, M.C., M.O. York, and B.S. Pomeroy.1977. Devel-
opment of microagglutination test for detecting Arizona hin-
shawii 7:1,7,8 intection in turkeys. AmJVetRes 38:255-257.
61. Lamont, P.H., and L. Timms. 1972. Experimental infection
of turkey poults with Arizona serotype 7:1,7,8. Br Vet J
128:129-137.
62. Lewis, K.H., and E.R. Hitchner. 1936. Slow lactose fer-
menting bacteria pathogenic for baby chicks. J Infect Dis
59:225-235.
63. Littell, A.M. 1977. Plating medium for differentiation of
Salmonellaarizonaefrom other salmonellae.Appl Environ
MicrobioI33:485-487.
64. Martin, W.J., M.A. Fife, and W.H. Ewing. 1967. The Oc-
currence and Distribution ofthe Serotypes of Arizona. V.S.
Department of Health Education and Welt'are, NCDC, At-
tanta, GA.
65. Mayeda, B., R.H. McCapes, and W.F. Scott. 1978. Protec-
tion of day-old poults against Arizona hinshawii challenge by
preincubation streptomycin egg treatrnent. Avian Dis 22:61-
70.
66. McCapes, R.H., R. Yamamoto, H.B. Ortmayer and W.F.
Scott. 1975. Injecting antibiotics into turkey hatching eggs to
eliminate Mycoplasma meleagridis infection. Avian Dis
19:506-514.
67. McClure, H.E., W.C. Eveland and A. Kase. 1957. The
occurrence of certain Enterobacteriaceae in birds. Am J Vet
Res 18:207-209.
68. Miyamae, T., and H.E. Adler. 1967. Comparative studies on
immunogenicity of Arizona (7: 1,7,8) adjuvant bacterins in
mice and turkeys. Avian Dis 11:380-392.
69. Nagaraja, K. V., O.A. Emery, L.F. Sherlock, J.A. Newman
and B.S. Pomeroy. 1984. Detection of Salmonella ari-
zonae in turkey tlocks by ELISA. Proc Am Assoc Vet Lab,
pp.185-203.
70. Nagaraja, K. V., M.C. Kumar, J.A. Newman and B.S.
Pomeroy. 1985. Control of Salmonella arizonae infection in
turkey breeder tlocks by immunization. J Am Vet Med Assoc
IR7',OQ
(Captulo 3)
71. Nagaraja, K.V., L.T. Ausherman, D.A. Emery, and 8.S.
Pomeroy. 1986. Update on Enzyme-Linked lmmunosorbent
Assay for its field application in the detection of Salmonella
arizonae infection in breeder tlocks of turkeys. Proc Am
Assoc Vet Diag, pp. 347-356.
72. Nagaraja, K. V., C.J. Kim and 8.S. Pomeroy. 1988. Pro-
phylactic vaccines for the control and reduction of salmo-
nella in turkeys. Proc 92nd Annu Meet US Anim Health
Assoc, U.S. Animal Health Association. Richmond, VA,
pp. 347-348.
73. Perek, M. 1957. Isolation of a paracolobactrum organism
pathogenic to chickens. J lnfect Dis 101:8-10.
74. Perek, M., M. Elian, and E.D. Heller. 1969. Bacterial flora
of semen and contarnination ofthe reproductive organs ofthe
hen followingartificial insemination. Res VetSci 10:127-132.
75. Renault, L., J. Vaissaire, C. Maire, and P. Motte. 1972.
Identification of Arizona arizonae from turkeys in France.
Bull Acad Vet Fr 45:53-55.
76. Rosenwald, A.S.1965. New facts on paracolon control. Poult
Meat2:25.
77. Saif, Y.M., L.C. Ferguson, and K.E. Nestor. 1971. Treat-
ment ofturkey hatching eggs tor control of Arizona infection.
Avian Dis 15:448-461.
78. Sambyal, D.S., and V.K. Sharma. 1972. Screening offree-
living animals and birds for Listeria, Brucella and Salmonella
infections. Br Vet J 128:50-55.
79. Sari, l., M. Lakatos, S. Toth, Z. Nemes, and G. Szeifert.
1979. Arizona salmonellosis of turkeys in Hungary. 11.
Aetiology and histopathology. Magy Allatorv Lapja 34:
610-615.
80. Sato,G.1967. Detectionofsalmonellaandarizonaorganisms
from soil of empty turkey yards. Jpn J Vet Res 15:53-55.
81. Sato, G., and H.E. Adler. 1966a. A study on the efficacy of
arizona bacterin in turkeys. Avian Dis 10:239-246.
82. Sato, G., and H.E. Adler. 1966h. Bacteriological and sero-
logical observations on turkeys naturally infected with Ari-
zona7:1,7,8.
AvianDis10:291-295.
83. Sato, G., and H.E. Adler. 1966c. Experimental infection of
adult turkeys with arizona group organisms. Avian Dis
10:329-336.
84. Sharma, VK., Y.K. Kaura, and I.P. Singh. 1970. Arizona
infection in snakes, rats and mano Indian J Med Res 58:
409-412.
85. Silva, E.N., and O. Hipolito. 1978. Salmonella strains iso-
lated from the digestive tract ofbreeding chickens and appar-
ently normal turkeys and in chick embryos. Proc 16th World's
PoultCongr, pp. 701-706.
86. Silva, E.N., O. Hipolito, and R. Grecchi. 1980. Natural and
experimental Salmonella arizonae 18: z4,z32 (Ar. 7:1,7,8)
intection in broilers. Bacteriological and histological survey
of eye and brain lesions. Avian Dis 24:631-636.
87. Snoeyenbos, G.H., and C.F. Smyser. 1969. Research Note-
lsolation of Arizona 7: 1,7,8 from litter of pens housing in-
fected turkey. Avian Dis 13:223-224.
88. Timms, L. 1971. Arizona infection in turkeys in Great Brit-
ain. J Med LabTechnol [Br] 28:150-156.
89. Valeri, A., C. Marenzi, F. Enice, and T. Rampin. 1976.
Study of biochemical characteristics of Salmonella arizonae
isolates from turkeys. Clin Vet 99:422-429.
90. Weiss, S.H., M.J. 8laser, F.P. Paleologo, R.E. 8lack, A.C.
McWhorter, M.A. Asbury, G.P. Carter, R.A. Feldman
and D.J. 8renner. 1986. Occurrence and distribution of
serotypes of the Arizona subgroup of Salmonella strains in
the United States from 1967 to 1976. J Clin Microbiol
23:1056-1064.
91. West, J.L., and G.C. Mohanty. 1973. Arizona hinshawii
infection in turkey poults: Pathologic changes. Avian Dis
17.11&-1'&

92. Williams, J.E.1984. Avian Arizonosis. In M.S. Hofstad, H.J.
Bames, B.W. Calnek, W.M. Reid, and H.W. Yoder, Jr. (eds.).
Diseases of Poultry, 8th ed. lowa State University Press,
Ames, lA, pp. 130-140.
93. Williams, J.E., and L.H. Dillard. 1968. Penetration of
chicken egg shells by members ofthe Arizona group. Avian
Dis 12:645-649.
94. Williams, L.P., and D.C. Hobbs. 1975. Enterobacteriaceae
lnfections. In: W.T. Hubbert, W.F. McCulloch, and P.R.
Schnurrenberger (eds.). Diseases Transmitted from Animals
to Man. Charles C. Thomas, Springfield, IL, pp. 33-109.
95. Williams, J.E., E. T. Mallinson, and G.H. Snoeyen-
bos. 1980. Salmonellosis and arizonosis. In S.B. Hitch-
Infeccionespor salmonella . 127
ner, C.H. Domerrnuth,H.G. Purchase,and J.E. Williams
(eds.). Isolation and Identification of Avian Pathogens.
AmericanAssociationof Avian Pathologists,KennettSquare,
PA, pp. 1-8.
96. Windingstad, R.W., D.O. Trainer, and R. Duncan. 1977.
Salmonellaenteritidis and Arizona hinshawii isolatedfrom
wild sandhillcranes.Avian Dis 21:704-707.
97. Winsor, D.K., A.P. Bloebaum, and J.J. Mathewson. 1981.
Gram-negativeaerobic,enteric pathogensamong intestinal
microflora of wild turkey vultures (Cathartesaura) in west
centralTexas.Appl Environ Microbiol 42;1123-1124.
98. Worcester,W.W. 1965.Californian report resultsoftest on
paracoloncontrol.Feedstuffs37;6.
 INTRODUCCiN
La colibacilosis se refiere a cualquier infeccin localizada
o sistmica causada por completo o de manera parcial por
Escherichia coli, incluyendo colisepticemia, coligranuloma
o enfermedad de Hjarre, enfermedad de los sacos areos o
enfermedad respiratoria crnica (ERC), celulitis aviar (pro-
ceso inflamatorio), sndrome de la cabeza hinchada, perito-
nitis, salpingitis, osteomielitis/sinovitis, panoftalmitis, e
infeccin del saco vitelin%nfalitis. La colibacilosis en
mamferos es, con mayor frecuencia, una enfermedad ent-
rica primaria, mientras que la colibacilosis en aves es, de
manera tpica, un problema secundario localizado o una
enfermedad sistmica que se presenta cuando se han altera-
do o han sido sobrepasadas las defensas del husped. Es
posible identificar mediante cultivos a otras bacterias opor-
tunistas, que pueden actuar de manera similar a E. coli en
infecciones secundarias. En conjunto, las infecciones cau-
sadas por E. coli son causantes de importantes prdidas
econmicas para la industria avcola, por ejemplo, 43% de
los cadveres de aves de engorda decomisados por enfero:
medad durante el procesamiento, tienen lesiones que corres-
ponden con colisepticemia (98).
Casi todos los serotipos de E. coli aislados de aves
resultan patgenos slo para las aves, y no se reconocen
como causa importante de infecciones en otros animales,
incluyendo a los seres humanos. Los pollos, sin embargo,
son susceptibles a la colonizacin por E. coli OI57:H7, un
importante patgeno enterohemorrgico para humanos. Se
ha observado contaminacin natural de la carne de los pollos
con estemicroorganismo, y un brote de enfermedaddiarreica
por alimento se relacion con pavos contaminados (8, 22,
32, 80). Las caractersticas de E. coli virulenta en aves y
otros animales se comparten con frecuencia (por ejemplo,
antgeno K 1), y las cepas aviares pueden ser una fuente
potencial de genes y plsmidos que se codifican para resis-
tencia antimicrobiana y factores de virulencia (14, 51~ Los
serotipos relacionados con enfermedad diarreica en huma-
nos (14) y cepas que producen enterotoxinas tennolbiles y
170
termoestablesque sehan aisladode pollos en el sudestede
Asia (1).
Para Iw.:~: recientesen la colibacilosis en aves
vanse6,7,38.
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
Los variados serotipos de E. co/i son habitantes intestinales
de animales, y tambin de humanos, y tal vez infectan a casi
todos los mamferos y aves; por tanto, tienen una distribu-
cin cosmopolita. Con mayor frecuencia se informa de
enfermedad clnica en pollos, pavos y patos.
E. co/i es un habitante comn en las vas intestinales
de los animales, en una concentracin de 106/g. Se encuen-
tran grandes cantidades en aves jvenes, aves sin una flora
normal establecida y en el aparato intestinal inferior (21, 54,
95). Su presencia en el agua de bebida se considera indica-
tiva de contaminacin fecal. Entre pollos sanos, lOa 15%
de los coliformes intestinales pertenecen a los serotipos
potencialmente patgenos (45). Las cepas intestinales no
son necesariamente del mismo serotipo que aqul del saco
pericrdico de la misma ave. Es comn la transmisin de
E. co/i por medio del huevo y probar as una alta mortalidad
en pollitos. Son ms frecuentes los coliformes patgenos en
el intestino de pollitos recin nacidos que en los huevos de
los cuales nacen (46), lo cual sugiere una diseminacin
rpida despus del nacimiento. Parece ser que la principal
fuente de infeccin de huevos es la contaminacin fecal de
la superficie, con una penetracin posterior hacia el casca-
rn y la membrana. Pueden encontrarse bacterias coliformes
en la cama y materia fecal. El polvo de las naves avcolas
puedentener hasta 105a 106deE. co/i/g. Estas bacterias per-
sisten por periodos prolongados, en particular cuando se
secan (44). Despus de remojar el polvo con agua, hubo
reduccin de 84 a 97% en siete dag. Muchas veces, se
contamina el alimento con coliformes patgenos, pero s-
tos se pueden destruir mediante procesos de peletizado en
 '30 . Enfermedades de las aves
caliente.Las deyeccionesde roedoresa menudocontienen
coliformes patgenos.Asimismo, puedenintroducirsese-
rotipos patgenosen las parvadasavcolaspor medio del
aguacontaminada(62).
ETIOLOGA
E. coli es un bacilo gramnegativo, no cidorresistente, de
tincin uniforme, que no forma esporasy que por lo generales
de 2 a 3 x 0.6 tm, y puede variar su tamao y forma.
Muchas cepas son mviles y tienen tlagelos peritricos. En
un estudio (76), 57% de 607 aislamientos resultaron mviles.
Requerimientos para crecimiento
E. coli crece en medios nutritivos comunes a temperaturas
de 18 a 44 C o menores. En placas de agar incubadas du-
rante 24 horas a 37 C, las colonias son bajas, convexas,
lisasy sin color. Por lo comn, tienen un dimetro de l a 3 mm
con estructura granular y un margen completo. E. coli se
desarrolla bien en caldo, produciendo un crecimiento turbio.
Propiedades bioquimicas
Produce cido y gas en glucosa, maltosa, manitol, xilosa,
glicerol, ramnosa, sorbitol y arabinosa, pero no en dextrina,
almidn o inositol. Pocas cepas fermentan lactosa de manera
lenta o no lo hacen; es variable la fermentacin de adonitol,
sacarosa,salicina, rafinosa y dulcitol. E. co/j ocasiona reac-
ciones positivas en rojo de metilo y negativa a las reacciones
de Voges-Proskauer. No origina sulfuro de hidrgeno en
medio de hierro de Kligler. No crece en presencia de cianuro
potsico, hidroliza la urea, licua gelatina o crece en medio
de citrato (28). E. co/j aislada de las aves tiene propiedades
bioqumicas similares a aqullas de otras fuentes (4).
Estructuras antignicas
Se clasifican varios serotipos de E. coli de acuerdo con el
esquema de Ewing (27). Sojka (33) ha revisado los co-
nocimientos acercade la estructum antignica de E. coli y su
relacin antignica con otras especies (78). Actualmente se
reconocenlos antigenos 173 O, 74K, 53H Y 17F (56, 96). Las
cepasrugosasautoaglutinan y no se pueden serotipificar (96).
Antigeno o (somtico)
El antgeno O es la endotoxina liberada luego de la lisis de
clulas lisas. Se compone de un complejo de polisacridos
fosfolpidos con una fraccin protenica resistente al calen- los aislamientos dentro de un grupo clonal, pero variaron
tamiento. Sehan descrito mtodos para la preparaciny uso de
antisuero O, el cual aglutina a antgenos a ttulos altos (por
lo general mayores de 1:2560) cuando la mezcla antgeno-an-
ti cuerpo se incuba a 50 C durante 24 horas (27, 78, 96).
Antgeno K (capsular)
Los antgenosK son cidospolimricosque contienen2%
de carbohidratosreductores.Estnrelacionadoscon la vi-
rulencia,se encuentranen la superficiede la clula, inter-
(Captulo4)
fieren con la aglutinacin O y pueden removerse mediante
calentamiento a 100 C durante una hora. Sin embargo,
cimas cepasrequieren un calentamientohastapor dos horas y
media a 121C. Con base en su termoestabilidad, los ant-
genos K se subdividen en las formas L, A Y B. El antisuero
se prepara en conejos mediante la inoculacin intravenosa
de microorganismos vivos. Los ttulos de aglutinacin en
tubo sedeterminan incubando las mezclas antgeno-antisue-
ro a 37 C durante dos horas, y una noche ms a 4 C. Los
ttulos son bajos (1: 100 a 1:400). Puede identificarse a gran
parte de estos antgenos por la prueba de aglutinacin en
placa, utilizando suero debidamente diluido (96).
Antgeno H (flagelar)
Los antgenos H no se emplean a menudo para la identifi-
cacin antignica de E. co/j aislada, y no se correlacionan
con patogenicidad. Son protenas que se destruyen a 100 c.
Las pruebas de aglutinacin en tubo se leen despus de una
incubacin a 37 c durante dos horas.
Antgeno F (Pilus)
Los antgenos F participan en la adhesin a las clulas. Los
pilis se clasifican como sensibles o resistentes a la mano-
sa, dependiendo de si se inhibe o no la aglutinacin
cuando hay manosa, respectivamente. Aunque a menudo
se relacionan los pilis con la virulencia de E. coli en
mamferos, la importancia de los pilis en la enfermedad
en las aves no est clara.
Serotipos .
Se han hecho muchasinvestigacionesen el mundo para
determinarserotipos,casi siempre se relacionan con la
enfermedadde las aves.Por muchosaf\os,la mayor parte
de los serotiposhan sido 01, 02, 035 y 078 (47, 78).
Muchosotros serotiposse han encontradocon menor fre-
cuencia,mientrasque algunosaislamientospat6genosno
pertenecena serotiposconocidoso no sontipificables.
Otras caracterstcas
Adems de la serotipificacin, los aislamientos de E. coli
pueden caracterizarse por su resistencia a los antibiti-
cos, toxigenicidad, presencia de adhesinas que incluyen la
piliacin, adhesin a las clulas, l1emaglutinacin, lisogenia
(tipificacin de fagos) y presentacin de plsmidos. Se han
desarrollado pruebas DNA y RCP con el propsito de de-
tectar aquellos genes especficos importantes en la virulen-
cia (56, 96). La electroforesis con enzimas multilocus
identificaron genotipos especficos, los cuales demostraron
que son pocos los tipos clonales que originan las diferentes
formas de colibacilosis en pollos y pavos en amplias
reas geogrficas (56, 89). La virulencia vari poco entre
considerablemente entre los grupos clonales.
PA TOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Setentay cuatro (48%) de ] 54 serotiposde E. coli causaronla
pericarditis y mortalidad en pollitos de tres semanas de
 Co/ibaci/osis . 131

edad, luego de la inoculacin de los sacos areos,muerte de

embriones de 13 das de edad, o ambos, despus de la inocu-
lacin alantoidea (76). Se podran haber encontrado otros
serotipos patgenos si se hubieran utilizado otras vas de
inoculacin. Grupos clonales relacionados (89)
genticamente
Factores de virulencia bacteriana Ciertos serotipos O
(01,02,035,078) (15,47,78)
A partir de aves enfermas se ha identificado a una cantidad Antigenos capsulares K1 y K80 (12, 90)
de potenciales factores de virulencia en las cepas aisladas de Fermentacin de adonitol (74)
E. co/i (cuadro 4-1). Aparte de la capacidad para originar Resistencia a antibiticos (14,91)
Captacin de tincin rojo congo (9,81)
mortalidad en embriones o pollitos, no se ha determinado
Presencia de grandes plsmidos (85, 90, 91)
algn factor de virulencia aislado, que diferencie a todas las
Produccin de colicina (esp. ColV) (85, 95)
cepas patgenas de aquellos aislamientos no patgenos. La Presencia de siderforos
resistencia al complemento (resistencia srica), que ha me- (aerobactina) (12,52,85,90,91)
nudo puede estar mediada por la presencia del antgeno Presencia de pilis (19,23,41,91,97)
capsular K 1, parece correlacionarse con virulencia en gran Movilidad (91)
parte de las cepas (65, 66, 91, 93). Las cepas virulentas son Protenas de membrana externa
capaces de persistir en las vas intestinales por ms tiempo (traT, ss) (67)
y en mayor cantidad que aquellas avirulentas; este hecho Lipopolisacrido liso (endotoxina) (93)
puede correlacionarse con la produccin de colicina por la Adherencia celular
(esp. clulas aviares) (12,97)
E. co/i intestinal nolmal (54, 95).
Resistencia al complemento (65, 66, 85, 91, 93)
Los aislamientos patgenos y no patgenos de E. co/i, Resistencia a la fagocitosis o
resultan similares en cuanto a las caractersticas bioqumicas muerte (5)
y sensibilidad a los antibiticos (15, 74). Por lo general, no se Citotoxinas (1, 26)
correlacionan con la virulencia las hemolisinas, la termoes- Capacidad para invadir clulas
tabilidad de las toxinas, actividad metablica, motilidad, y tejidos (85)
plsmidos R y resistencia de fagos (47, 48, 85, 92). Capacidad para persistir
en la circulacin o los tejidos (5, 20)
Factores de susceptibilidad del husped . Ningn factor nico identifica cepas virulentas, y con frecuencia se
han encontrado correlaciones contradictorias entre casi todos los
factores y la virulencia.
Comparados con los factores de virulencia bacteriana, los
factores de susceptibilidad del husped tal vez sean un
determinante ms importante de la presentacin de la coli-
bacilosis (cuadro 4-2). Las aves sanas y normales, con cin leve no especficadel sistemarespiratorio,aumentala
defensas intactas, son mucho muy resistentes a la exposi- resistenciacontrala infeccinpor E. co/i (83). La sobrevi-
cin a E. coli que se presenta de manera natural, incluso con vencia individual parecederivar del empleo de recursos
cepas virulentas. La infeccin se desarrolla cuando se com- alimenticiospara la defensaantibacterianay no su creci-
prometen las barreras de la piel o de las mucosas (por miento(39). Debidoa que casitodoslos casosde colibaci-
ejemplo, ombligo sin cicatrizar, dao de las mucosas por in- losis se presentande manera secundariaa uno o ms
fecciones virales, bacterianas y parasitarias, y carencia de factores,se debenidentificar las causaspredisponentesy
flora normal), con alteraciones del sistema de mononucleares corregirseantespara controlar la enfermedadde manera
fagocitarios (es decir, infecciones virales, toxinas o defi- efectiva.
ciencias nutricionales), hay inmunosupresin (por ejemplo,
infecciones virales, toxinas), la exposicin es excesiva (por Mortalidad embrionaria y temprana
ejemplo, contaminacin ambiental, ventilacin deficien- en pollitos
te, agua contaminada), o las aves se exponen a estrs
anormal (poco o mucho). En pollos la infeccin por el Entre 0.5 Y 6% de pollitos provenientes de gallinas nonnales
virus de bronquitis infecciosa, y por el virus de la enteritis albergan E. co/i. Gallinas inoculadas de manera experi-
hemorrgica en pavos, y la exposicin de las aves al amo- mental pueden contagiar E. co/i hasta 26% de sus huevos.
niaco, son los factores ms frecuentes que predisponen a Las cepas patgenas explican 43 a 245 aislamientos a par-
la colibacilosis. Las interacciones del virus de la bronqui- tir de embriones muertos (44). El contenido nonnal del
tis infecciosa y E. coli se han estudiado mucho, y se utilizan saco vitelino cambia de viscoso y amarillo verdoso hacia
para determinar la virulencia de ambos microorganismos, acuoso, amarillo pardo o material caseosocuando est con-
adems de la eficacia de programas de vacunacin (16, 63). taminado con E. co/i (figura 4-14A). De manera ocasional,
El estrs moderado aumenta la resistencia, tal vez puede aislarse la bacteria de un saco vitelino en apariencia,
como resultado de desarrollar la inmunidad despus del nonnal. Se aisl E. co/i en los sacos vitelinos de casi 70%
contacto de microorganismos con el sistema inmunitario de pollitos con onfalitis, la cual se caracteriz por edema y
(54), o como resultado de desarrollar o ejercitar mecanismos saco vitelino infectado (43). Otras bacterias aisladas de
de defensa y la conservacin del mismo en un estado de manera comn incluyeron especies de Proteus, Baci//us y
antitud (37) Oe manera .;imilar la nrnvnr"rinn ti.. intl"m,,- pntprnrnrn"
132 . Enfermedadesde las aves (Captulo 4)

El foco de infeccin son los sacos vitelinos de los

embriones. Muchos embriones mueren antes de eclosionar,
en particular hacia el final de la incubacin. Otros fallecen
durante o poco despus del nacimiento, con prdidas que
continan hasta las tres semanas. Tan pocos como 10 mi-
croorganismos del serotipo 01a:K 1:H7, originaron 100% de
Virus Inmunidad mortalidad en pollitos de un da cuando se inyectaron en el
Adenovirus Pasiva saco vitelino (76). Los pollitos con infeccin de saco vite-
Virus de la anemia infecciosa Activa
lino tambin tienen a menudo infeccin en el ombligo
en pollos Inmunoestimu-
Virus de la enteritis hemorrgica lantes (?) (onfalitis) (figura4-1B). Los pollitos o pavipollos que viven
Virus de la bronquitis infecciosa Activacin ms de cuatro das pueden tener pericarditis, as como sacos
Virus de la infeccin de la de fagocitos vitelinos infectados que indican la diseminacin sistmica
bolsa de Fabricio del microorganismo desde la yema. Tal vez no exista mor-
Virus de laringotraqueitis Fisiolgicas talidad embrionaria o de pollitos, siendo la nica mani-
infecciosa Gentica festacin de la infeccin del saco vitelino, son los sacos
Virus de la influenza Edad-ms viejas vitelinos retenidos y ganancia de peso reducida (34).
Virus de la enfermedad Sexo-Hembras Pareceser leve la reaccin microscpica en la pared de
de Newcastle Estrs moderado
los sacos vitelinos infectados. La pared se encuentra
Reovirus Socializacin
Virus de la rinotraqueitis del pavo Desoxicorti- edematosa. En el contenido ms interno del saco vitelino
costerona infectado, se localiza una zona externa de tejido conjuntivo,
Bacterias Flora intestinal seguida por una cepa de clulas inflamatorias que contienen
Bordetella avium normal heterfilos y macrfagos, una capa de clulas gigantes, una
Chlamydia psittaci (?) zona de heterfilos necrticos y masas de bacterias. En
Clostridium perfringens (?) Nutricin algunos sacos vitelinos pueden encontrarse unas cuantas
Mycoplasma gal/isepticum Grandes clulas plasmticas.
M. meleagridis cantidades de
La onfalitis y la infeccin del saco vitelino se han
M. synoviae protenas reproducido de manera experimental en patos, al exponer
Vitamina A
Parsitos p-carotenos
Ascaridia dissimilis (larvas) Vitamina C
Eimeria brunetti Vitamina E Figura 4-1. Colibacilosis. A. Infeccin de saco vitelino en un
Eimeria tenel/a Grandes pollo Leghorn de cuatro das de edad. El saco vitelino se
Cryptosporidium baileyi cantidades de encuentra distendido, hipermico (ntense los vasos sobre-
Histomonas meleagridis hierro-oral salientes), y lleno con contenido acuoso marrn anormal.
(Munger.) B. Onfalitis e infeccin del saco vitelino en un
Toxinas grupo de pollitos Leghorn de tres das de edad. Los ombligos
Amoniaco estn inflamados y los sacos vitelinos se aprecian distendi-
Ciclofosfamida dos con contenido anormal. (Munger.) C. Enfermedad avan-
Hierro-parenteral zada de sacos areos en un pollo de engorda de 20 das de
Micotoxinas (?) edad. Se ha presentado poliserositis(pericarditis,perihepatitis,
peritonitis, aerosaculitis) como resultado de la diseminacin
Fisiolgicos sistmica de Escherichia coli. (Munger.) D. Pleuroneumona
Edad-jvenes y aerosaculitis en un pollo de engorda causado por la infec-
Alimentacin baja en protenas cin de E. coli. E. Colibacilosis experimental en un pavo.
Estrs-mnimo o grave Inflamacin extensa entre los msculos pectorales profun-
Sexo-machos dos y superficiales por la aerosaculitis que afecta el saco
areo interclavicular.La deteccinde este tipo de lesin
Ambientales es importante durante la inspeccin en el procesamiento.
Agua contaminada F. Apariencia microscpica de neumona causada por E. coli
Condiciones secas y con polvo en un pollo de engorda. El exudado llena la luz de varios
Restriccin de alimento/agua parabronquios afectados (comprese con parabronquios no
Ventilacin inadecuada afectados en la parte superior de la figura). El exudado se
Hacinamiento ha expandido a algunos atrios, de los cuales la rotura ha
Cama de mala calidad permitido la extensin de procesos inflamatorios al lecho
Temperaturas extremas capilar hacia el intersticio. El proceso ha alcanzado todos los
lbulos con extensin a la superficie pleural adyacente. x 10
Referencias 7,11,64,68,84 G. Pericarditis y decoloracin verde del hgado en un pavo
que sobrevivi la fase sptica aguda de la colibacilosis. El
pericardio se encuentra engrosado y el exudado en saco
pericrdico empieza a tornarse fibroso. El color verde en el
Se piensa que la contaminacin fecal de los huevos es
hgado puede indicar inflamacin en cualquier parte del ave,
el origen de infeccin ms importante; otras pueden ser la en especial en pavos. H. Salpingitis en un ave joven causada
infeccin ovrica o la salpingitis. La incidencia de infeccin por E. coli. Esta lesin se presenta con poca frecuencia, pero
aumenta poco despus del nacimiento y se reduce despus, se relaciona con aerosaculitis que afecta al saco areo
casi a los seis das. abdominal izQuierdo.
J34 . Enfermedadesde las aves
sus huevos a cultivos de E. coli en caldo (75). La inmersin
de huevos a los 18 dias de incubacin result en una mayor
incidencia de infeccin comparada con la inmersin a un
da de edad. Las bajas temperaturas de la criadora y la falta
de alimentacin incrementan la incidencia de infeccin y
mortalidad.
Infecciones de vas respiratorias
A menudo, E. coli infecta las vas respiratorias de aves
enfermas, al mismo tiempo con diferentes combinaciones
de virus como bronquitis infecciosa (lB V); virus de la
enfermedad de Newcastle (NDV), incluyendo cepas vacu-
nales; y micoplasmas.
De manera aparente, las vas respiratorias daadas se
vuelven en extremo susceptibles a la invasin por E. coli,
que entraa travsde estamismava (33). Muchasvecesa
la enfermedadresultante se le denomina como infeccin de los
sacosareoso enfermedadcrnica respiratoria(ERC). Adems
de la aerosaculitis, que se disemina hacia tejidos adyacentes,
es frecuente que se desarrolle neumona, pleuroneumona,
pericarditis y perihepatitis (figura 4-IC-F). Con menor
frecuencia pueden existir despus de'la infeccin, salpingi-
ti s, panoftalmitis e infecciones en huesos y estructuras
sinoviales. La enfermedad de los sacos areos se presenta
sobre todo en pollos de 4 a 9 semanasde edad. Las prdidas
econmicas considerables resultan de morbilidad, mortali-
dad y decomiso de aves al momento de la matanza.
Las lesiones por infecciones de coliformes sin compli-
caciones, pueden reproducirse de manera sencilla al inocu-
lar E. coli patgena en sacos areos (18); se presenta la
aerosaculitis dentro de 1.5 horas. En seis horas puede desa-
rrollarse bacteriemia y pericarditis.
En las aves sobrevivientes, las lesiones estn bien
desarrolladas a las 48 horas posinoculacin. Durante los
primeros cinco das hay mayor mortalidad. Por lo comn,
la recuperacin es rpida si las aves sobreviven a la infec-
cin incial, aunque unas cuantas con anorexia persistente se
emacian y mueren.
La infeccin por micoplasmasaumentala susceptibilidad
a E. coli cerca de 12 a 16 das posinoculacin, y dicha
susceptibilidad persiste por lo menos durante 30 das. La
infeccin con IBV o NDV adems de micoplasma, dis-
minuye la resistencia contra E, coli y se inicia antes el
periodo de mayor susceptibilidad y persiste por ms tiempo.
La susceptibilidad aumenta cuando slo se presenta la
infeccin por IBV o NDV. Cinco das despusde la adminis-
tracin de '.lDacepa vacunal de NDV, se reduce la elimina-
cin de E. coli administrada en aerosol. Al observarse al
microscopio, se aprecia el reemplazo de epitelio cilndrico
seudoestratificado de la trquea por 3 a 8 capas de clulas
inmaduras no ciliadas (29). Las infecciones por E. coli-IBV
son ms graves que las originadas por infecciones de un solo
agente (64, 77).
Se considera que la inhalacin de polvo contaminado
con coliformes es una de las fuentes ms importantes de
infeccin de los sacos areos susceptibles. La exposicin al
polvo de las casetas de los pollos y el amoniaco resulta en
la prdida de los cilios del aparato respiratorio superior
de las aves (61, 69), permitiendo as que la E. coli inhalada,
colonice y ocasione infecciones respiratorias.
(Captulo 4)
Patologa
Los sacos areos infectados se engrosan y a menudo tienen
exudado caseoso en la superficie respiratoria. Al mi-
croscopio, los cambios ms tempranos consisten en edema e
infiltracin heterfila, 12 horas despus de la inoculacin
se observan a menudo fagocitos mononucleares. Ms tar-
de se vuelven comunes los fagocitos mononucleares con
clulas gigantes a lo largo de los mrgenes de las zonas
necrticas. Existen proliferacin de fibroblastos y acumu-
lacin de amplias cantidades de heterfilos necrticos en el
exudado caseoso. Por lo general, hay lesiones de enferme-
dadesrespiratorias que predisponen y consisten en folculos
linfoides, hiperplasia epitelial y conductos areos cubiertos
con epitelio que pueden contener heterfilos.
Pericarditis
Gran parte de los serotipos de E. coli originan pericarditis
luego de la septicemia. La pericarditis se vincula por lo
general con miocarditis y resulta en cambios notables en el
electrocardiograma (35), muchas veces antes de que se
presenten lesiones macroscpicas. El saco pericrdico
se torna turbio y el epicardio se edematiza y cubre con un
exudado de color claro; el primero a menudo se llena de
un exudado amarillo fibrinoso (figura 4-1 C). Al microsco-
pio, existen primero varios heterfilos en el pericardio. En
menos de 24 horas se multiplican los macrfagos. Dentro
del miocardio, en particular aquel cercano al epicardio, hay
acumulacin de clulas linroides, y en 7 a 10 das hay mu-
chas .;lulas plasmticas. De manera subsecuente, se orga-
niza el exudado en el saco pericrdico (figura 4-1 G), el cual
puede provocar finalmente en los sobrevivientes pericardi-
tis constrictiva y fibrosis heptica por la congestin pasiva
crnica. La pericarditis-miocarditis reduce la presin san-
gunea de la arteria cartida a una cantidad de casi 150 hasta
casi 40 mm de Hg poco antes de la muerte.
Salpingitis
Cuando el saco areo abdominal mayor izquierdo se infecta
con E. coli, las hembras pueden desarrollar salpingitis cr-
nica caracterizada por una gran masa caseosaen un oviducto
dilatado y con paredes delgadas (figura 4-IH). La masa
caseosatiene numerosos heterfilos necrticos y bacterias
que persistendurantemest's.Puedeincrementarseel tamao de
la masa caseosaal transcurrir el tiempo. Las aves afectadas
mueren muchas veces durante los primeros seis meses
posinfeccin; aquellas que sobreviven dificilmente ponen
huevos. Tambin puede haber salpingitis en gallinas pone-
doras, patas y gansas despus de que entran bacterias coli-
formes a travs de la cloaca (figura 4-2A) (10).
La reaccin tisular en el oviducto es leve de manera
sorprendente, consistiendo en acumulaciones amplias de
heterfilos, justo por debajo del epitelio. La alta actividad
estrognica parece relacionarse con el crecimiento de coli-
formes en el oviducto. La infeccin puede reproducirse al
inyectar grandes cantidades (109) de bacterias en el tero u
oviducto. Los implantes con estilbestrol intensifican la sus-
ceptibilidad y provocan un incremento de coliformes en el
oviducto.

Peritonitis
La infeccin por coliforrnes en la cavidad peritoneal se
desarrolla en gallinas ponedoras y se caracteriza por una
mortalidad aguda, fibrina y yemas libres (figura 4-28);
sucede cuando las bacterias ascienden a travs del oviducto
y crecen con rapidez en el material de la yema depositado
en la cavidad peritoneal (40).
Septicemia aguda
Es una enfermedad infecciosa aguda semejante a la tifoidea
y al clera aviar de las cuales se puede aislar E. co/i, y a
veces la padecen pollitos y pavos en crecimiento y maduros.
Las aves afectadas se encuentran en buena condicin fisica
y tienen buches llenos, 10cual indica la naturaleza aguda de
la infeccin. Las lesiones ms caractersticas son hgado describi por primera vez en aves de engorda en Sudfrica,
verde, esplenomegalia notable y msculos congestionados
(figura 4-2C). En algunos casos, se han descrito mlti-
ples focos plidos en el hgado; al microscopio, stas son
reas de necrosis aguda en el inicio, pero con el tiempo
evolucionan hacia hepatitis granulomatosa en los sobrevi-
vientes (figura 4-W). Debido a que la septicemia por
coliformes se relaciona con enfermedad respiratoria, hay
tendencia hacia la pericarditis y peritonitis. La septicemia
aguda se presenta con mayor frecuencia en pavos despus
de la infeccin con el virus de enteritis hemorrgica.
Sinovitis (osteomielitis)
Se han recuperadoaislamientosde E. coli de infecciones
articularesen pollos (figura 4-2E). Las lesionessepueden
reproducir despusde la inoculacin intravenosade un
cultivo en caldo de ciertos aislamientos.A menudo, la
sinovitis es una secuelade la septicemiay puededesarro-
llarseen avescon inmunidadinsuficiente.Puedenrecupe-
rarsevarias avesen cercade una semana,mientrasque el
resto permaneceinfectada de manera crnica y pueden
elPaciarse.Las lesionesse puedendesarrollaren los espa-
cios articularesde las vrtebrastoracolumbares,lo que
origina espondilitisy paresiaprogresivay parlisis(figu-
ra 4-3). La diseminacinhematgenade E. coli luegode la
infeccinpor el virus de la enteritishemorrgicaen pavos
resultaen sinovitis, osteomielitisy decoloracinverdedel
hgadoen pavos(25).
Panoftalmitis
sta es una secuela poco comn de la septicemia por E. coli.
Existe hipopin, por lo general en un ojo, el cual est ciego
(figura 4-2F). Gran parte de las aves mueren poco despus
del inicio de las lesiones, aunque se recuperen algunas. Al
microscopio se observa infiltracin de heterfilos y fagoci-
tos mononucleares en todo el ojo y las clulas gigantes se
forman alrededor de las reas necrticas. Las coroides
se vuelve hipermica y hay destruccin completa de la
retina.
Coligranuloma (enfermedad de Hjarre)
El coligranuloma de los pollos y pavos se caracteriza por
granulomas en hgado, ciego, duodeno y mesenterio, pero
no en el bazo (figura 4-4). sta es una enfermedad coliforme
relativamente poco frecuente; sin embargo, parvadas indi-
viduales pueden tener una mortalidad tan alta como del
75%. En ocasiones puede ser E. coli la causante de las
Colibacilosis. J35
lesionesde la serosasemejantesa leucosistumoral. Existe
necrosiscoagulanteconfluenteimplicada,que afectatanto
como hastala mitad del hgado.Slo existenunoscuantos
heterfilos,y en el extremo de las reasnecrticashay
algunasclulasgigantes.Esta lesin es probablementela
precursorade la enfermedadde Hjarre. Se ha observado
tiflitis piogranulomatosay hepatitiscaracterizadas
por ma-
terial en intestinociegoy roturade ciegosen pavos,lo que
serelacionacon coligranuloma(58).
Sndrome de cabeza hnchada
El sndrome de cabeza hinchada (SCH) consisteen una
celulitis aguda a subaguda que afecta a los tejidos periorbi-
tales y adyacentes de la cabeza (figura 4-2G), la cual se
relacionada con E. coli y una infeccin por coronavirus no
identificadas (59). De manera subsecuente, se ha descrito
este sndrome en las reas de produccin intensiva avcola
del mundo. En comn con otras formas de colibacilosis, se
han identificado diferentes agentes; aunque E. coli es el que
serelaciona con mayor frecuencia con la enfermedad, se han
recuperado de manera ocasional otras bacterias de aves
afectadas. Donde se desarrolla, los factores predisponen-
tes ms frecuentes son el neumovirus aviar (virus de la
rinotraquetis de pavo) y en otras reas, el virus de la bron-
quitis infecciosa, en conjunto con la ventilacin deficiente
y elevadas concentraciones de amoniaco (24).
Aunque no se ha establecido la patogenia de SCH, el
tejido linfoide relacionado con las conjuntivas, inflamado
por infeccin viral, la irritacin por amoniaco, o ambos,
puede servir como el sitio a travs del cual las bacterias
llegan hacia los tejidos subcutneos. De manera tpica se
observa inflamacin periorbital en la enfermedad y, de
modo similar, se ha demostrado que el tejido linfoide bron-
quial relacionado, es el rea donde E. col; penetra la mucosa
(36). Las lesiones se han reproducido por escarificacin de
la mucosa conjuntival e instalacin de un cultivo puro de
E. col; (59); se ha sugerido la trompa de Eustaquio como
otra posible va de infeccin (24). En la parte central norte
de EVA se ha identificado un trastorno similar en pavos, en
el cual se sospechade un adenovirus como la causa predis-
ponente. E. col; tambin puede complicar las infecciones de
neumovirus aviar en los pavos (vase captulo 20).
Celulitis aviar
La celulitis aviar, tambin conocida como proceso inflama-
torio, proceso infeccioso o PI, es una enfermedad cutnea
crnica que afecta el abdomen de los pollos de engorda,
caracterizada por membranas de exudado caseoso con he-
terfilos en los tejidos subcutneos.Las lesiones localizadas
en la piel entre la lnea media y el muslo (figura 4-2H), se
descubren por lo general, durante el procesamiento y han
llegado a ser una causa importante de decomiso de canales
desde que se describi la enfermedad en 1984 (73). E. co/i
es la bacteria que se asla con mayor frecuencia a partir de
estas lesiones, aunque en ocasiones se han recuperado otras
bacterias; y casi todos los aislamientos de E. co/i correspon-
den a los serotipos 02, 078, o no son tipificables, y producen
aerobactinay colicina. Son similares a los aislamientos de otros
tipos de colibacilosis. La celulitis aviar se ha relacionado con
brotes anteriores de colibacilosis en algunas parvadas (70).
J 36 . Enfermedades de las aves
Se ha reproducido la celulitis aviar de manera experi-
mental mediante la aplicacin de cultivos a escarificaciones
en la piel. Las lesiones se desarrollaron con mayor frecuen-
cia en aves expuestas a los aislamientos epidemiol-
gicamente relacionados con el desarrollo natural de
infecciones, comparadas con aves expuestas a los aisla-
miefltos o heces de aerosaculitis (71). La sobrepoblacin, la
calidad deficiente de la cama, y la calidad del pollo se han
identificado como posibles factores que contribuyen a la
celulitis aviar. Como resultado de una onfalitis, se puede
presentar una celulitis benigna, localizada alrededor del
ombligo.
Enteritis
La enteritis primaria en aves, originada por E. coli, se ha
considerado poco frecuente, si se llega a presentar. Sin
embargo, de manera reciente, se ha recuperado E. coli
enterotoxgena (ECET) que produce toxinas capaces de
acumular lquido en las asasintestinales ligadas de pollos con
diarrea (1). Tambin se han identificado infecciones expe-
rimentales y de desarrollo natural en pollos y un pichn con
E. coli adherente y destructora (ECAD) (31, 86). Las infec-
ciones con virus de infeccin de la bolsa en los pollos y la
infeccin por adenovirus en el pichn, se consideraron como
factores predisponentes posibles a la infeccin ECAD.
Septicemia coliforme de los patos
La septicemia coliforme en patos se caracteriza por exudado
hmedo granular que puede llegar a formar hilos de grosor
variable, que origina pericarditis, perihepatitis y aerosacu-
litis; a la necropsia se percibe con frecuencia un olor carac-
terstico. Es comn que el higado se encuentre hinchado,
oscuro y teido de bilis, y el bazo se observa hinchado
y oscuro; se puede recuperar E. coli (por lo general, 078)
de cualquier rgano interno (53). Riemerella anatipestifer
puede causar lesiones similares, las cuales se pueden iden-
tificar mediante procedimientos de cultivo apropiados (va-
se capitulo 6).
La septicemia coliforme se desarrolla durante la tem-
porada de crecimiento, pero se vuelve ms frecuente al final
del otoo y en el invierno; son susceptibles todas las eda-
des de patos pequeos. La distribucin de las prdidas
sugiere que las fuentes de infeccin son, ms bien, granjas
individuales que las incubadoras (53).
. DIAGNSTICO
Aislamiento e identificacin del patgeno
causal
Debe sembrarse material en medios de azul de metileno
eosina (AME), MacConkey, o tergitol-7 agar, as como en
medios no inhibitorios. Deben tomarse precauciones para
evitar la contaminacin fecal de las muestras. Puede hacerse
un diagnstico presuntivo de infeccin por E. coli, si gran
parte de las colonias son oscuras de modo caracterstico y
con brillo metlico en agar AME, rosa brillante con preci-
pitacin en el medio de agar MacConkey y amarillas en
tergitol 7-ftgar. Las cepas de E. coli pocas veces pueden ser
fermentadoras lentas de lactosa y se presentan como colo-
(Captulo4)
nias no fermentadoras de lactosa. Puede obtenerse un diag-
nstico definitivo de E. coli con base en las caractersticas
del microorganismo (vase Etiologa).
La identificacin antignica y la determinacin de
factores virulentos del aislamiento puede ser til, en par-
ticular cuando se practica como una parte de la investigacin
epidemiolgica. La correlacin entre la virulencia y la re-
sistencia complementaria, sugiere que ste puede ser un
buen mtodo para la observacin de aislamientos para po-
sibles enfermedades relacionadas. Se ha descrito un ensayo
rpido turbidimtrico relativamente sencillo (72).
La sobrevivencia despus del desafio se correlacion
mejor con los ttulos de anticuerpos detectados mediante un
anlisis de inmunoabsorbencia ligada a enzimas (ELISA)
que por el procedimiento estndar de hemaglutinacin indi-
recta (55).
Diagnstico diferencial
Las lesiones similares a aquellas descritas como resultantes
por infeccin con E. coli pueden provocarlas muchos otros
microorganismos. La sinovitis y artritis tambin puede ser
ocasionada por virus, micoplasmas, estafilococos, salmone-
las, Streptobacillus maniliformis y otros grmenes. Muchas
veces, se asla (a menudo como cultivos mixtos) una gran
variedad de microorganismos tales como especies de Aero-
bacter, Klebsiella, Proteus, salmonelas, especies de Baci-
llus, estafilococos, enterococos o clostridios a partir de los
sacos vitelinos de embriones y pollitos (43). Tambin las
clamidias pueden originar pericarditis. La peritonitis se
origina algunas veces por pasteurelas o estreptococos. La
Figura 4-2. Colibacilosis A. Grandes masas caseosas dis-
tendiendo el oviducto de esta gallina adulta de postura,
caractersticas de la salpingitis orginada por Escherichia coli.
La salpingitis en las hembras adultas parece provocarse por
una infeccin ascendente de la cloaca. B. Ganso reproductor
con peritonitis aguda. En el peritoneo se observ yema y se
aisl E. coli. C. Septicemia aguda por E. coli en un pavo. El
bazo se encuentra muy agrandado y congestionado; obsr-
vese que es casi del mismo tamao que el proventrculo. El
hgado tambin se halla aumentado de tamao y congestio-
nado, y hay evdencia de pericarditis temprana y peritonitis.
D. Colibacilosis experimental en un pavo. El hgado de un
ave que ha sobrevivido a la fase aguda de septicemia tiene
mltiples focos plidos, los cuales se determinaron mediante
observacin microscpica como reas foca les de hepatitis
granulomatosa temprana. E. Tenosinovitis/artritis avanzada
que afecta la articulacin del tarso y los tendones flexores
de un ave de engorda comercial lisiada; de la lesin se
aislaron E. coli y especies de Staphylococcus. F. Panoftal-
mitis que afecta el ojo de un pavo que sobrevivi a un
episodio temprano de colisepticemia. Esta lesin no es co-
mn y afecta slo a un ojo. El microorganismo se puede aislar
del ojo por un periodo extenso, despus de no encontrarse
en otros tejidos. G. Sndrome de cabeza hinchada en un pollo
de engorda. Hay inflamacin conjuntival e hinchazn perior-
bital por la celulitis. En esta parvada se encontr evidencia
de la exposicin a grandes concentraciones de amoniaco y
la infeccin con el virus de la bronquitis infecciosa y E. coli.
(Munger.) H. Celulitis aviar (proceso inflamatorio). Hay exu-
dado caseoso amarillo subcutneo sobre el abdomen de
esta ave afectada.
138 . Erifermedades de las aves (Captulo4)

Los aislamientos de E. co/i de aves con frecuencia son

resistentes a uno o ms frmacos, en especial si se han
utilizado ampliamente por largo tiempo (por ejemplo, tetra-
ciclinas). Es imperativo determinar la sensibilidad al frmaco
de las cepas de E. co/i que participan en un brote de la
enfermedad y as! descartar los frmacos que no son efecti-
vos. Aun un frmaco muy eficaz tal vez no d buenos
resultados en el mejoramiento de la parvada si se utiliza en
bajas cantidades, o si no es capaz de llegar al sitio de
infeccin; las dosificacionesbajasestimulan el desarrollo de la
resistencia. Cuando los pollitos reciben alimentos con bajas
concentraciones en aumento de ampicilina (1.7 y 5 g/ton),
el desarrollo de la resistencia se correlacion de manera
directa con la cantidad del antibitico en el alimento (2).

PREVENCiN Y CONTROL

Se han producido eficaces vacunas inactivadas contra los

serotipos 02:Kl y 078:K80 (3, 13, 17). Se proporcion
tanto proteccin homloga como heterloga, mediante una
vacuna preparada por inactivacin ultrasnica del microor-

Figura 4-3. Espondilitis que afecta la articulacin de las

vrtebras toracolumbares de dos pavos lisiados (tejidos
fijos). La presin provocada por la lesin sobre la mdula
espinal ha originado la desmielinizacin de las partes ven-
trajes. Escherichia coli es un causante comn de esta lesin,
pero otras bacterias que pueden localizarse en huesos y
tejidos sinoviales tambin pueden ser una causa.

aerosaculitis puededebersea otrasbacterias,micoplasmas

y clamidias. Pasteurelas, salmonelas, estreptococos y otros
grmenes pueden producir enfermedades septicmicas agu-
das. Los granulomas hepticos tienen varias causas inclu-
yendo a bacterias anaerobias que pertenecen al gnero
Eubacteriumy Bacteroides.

TRATAMIENTO

E. coli puede ser sensible a varios frmacos como ampici-

lina, cloramfenicol, clortetraciclina, neomicina, nitrofura-
nos, gentamicina, ormetiprima-sulfadimetoxina, cido
naJidxico, oxitetraciclina, polimixina B, espectinomicina,
estreptomicina y sulfas. De manera reciente, las fluoro-
quinolonas (enrofloxacina, serafloxacina) se encuentran
disponibles en EUA para el tratamiento de la colibacilosis
en aves, que por lo general han probado ser muy eficaces.
Los anticoccidianos tambin pueden tener cierta actividad
antimicrobiana: la monensina reduce en pollos la coloniZA-
cin de E. coli 0157:H7 hasta cantidades no detectables, Figura4-4. Coligranuloma en un pavo en edad de mercado.
14 das despus de la exposicin, en comparacin con los Numerosas lesiones nodulares se localizan en tejidos gas-
testigos no medicados y los pollos que recibieron otros coc- trointestinales que afectan higado, pero no incluyen el bazo.
cidiostatos (79). Se aisl una Escherichia coli mucoide.

ganismo seguida por irradiacin (57). Una vacuna inactiva-
da 078 protege a los patos (75). Las vacunas multivalentes
hechas de pilis que contienen bajas cantidades (180 lg) de
protenas por dosis, redujeron la gravedad de la infeccin
(42). Los sueros absorbidos indicaron que los pilis de los
serotipos 01, 02 Y 078 son diferentes antignicamente
(82). La inmunizacin pasiva resulta en una mayor resisten-
cia a la exposicin a aerosol y la eliminacin de bacterias de
la sangre (60). El uso de una vacuna inactivada en aves
reproductoras, proporcion proteccin pasiva contra desa-
fios homlogos en la progenie, la cual fue completa en dos
semanas,y parcial durante varias semanasadicionales luego
a la incubacin (49).
Cuando se prepar una vacuna viva a partir de una cepa
con pilis no patgena que se desarroll de manera natural
(BT -7) fue eficaz al utilizarla en pollos mayores de 14 das
de edad. Se demostr la proteccin contra cepas homlo-
gas y heterlogas (30). Una mutacin carAB de un serotipo
virulento 02, origin utilizacin defectuosa de arginina y
pirimidinas, lo cual aument los requerimientos de la cepa
mutante. Ya que por lo general se encuentran disponibles
bajas cantidades in vivo, el microorganismo no fue capaz de
mantenerse a s mismo, lo cual result en una infeccin
de resolucin espontnea. La cepa mutante fue estable, in-
munognica y atenuada. Los pavos vacunados por va oral
con la cepa mutante, estuvieron protegidos contra la coliba-
cilosis en un modelo de exposicin a una cepa salvaje de
virus parental de enteritis hemorrgica (50).
La infeccin por E. coli en las vas respiratorias de las
aves puede ser menor si aumentan las aves libres de mico-
plasma y se reduce su exposicin a los virus que ocasionan
enfermedades respiratorias. Una adecuadaventilacin redu-
cir el dao y exposicin de las vas respiratorias.
No existen, por el momento, mtodos para reducir el
nivel de E. coli patgena en las vas intestinales y heces,
REFERENCIAS
\. Akashi, N., S. Hitotsubashi, H. Yamanaka, Y. Fujii, T.
Tsuji, A. Miyama, J.E. Joya, and K. Okamoto. 1993.
Production of heat-stable enterotoxin II by chicken clinical
solaresofEscherichia coli. FEMS Microbiol Lett 109:3\\-3\6.
2. AI-Sam, S., A.H. Linton, P.M. Bennett, and M. Uinton.
1993. Effects of low concentrations of ampicillin in feed on
the intestinal Escherichia coli of chicks. J Appl Bacteriol
75:108-112.
3. Arp, L.H.1982. Effect ofpassive immunization on phagocy-
tosis of blood-borne Escherichia coli in spleen and liver of
turkeys. Am J Vet Res 43:1034-1040.
4. Arp, L.U. 1989. Colibacillosis. In U.G. Purchase, L.H. Arp,
C.H. Domermuth, and J.E. Pearson (eds.). A Laboratory
Manual for the Isolation and Identification of Avian Patho-
gens, 3rd ed. American Association of Avian Pathologists,
Kennett Square, PA, pp. 12-13.
5. Arp, L.U., and N.F. Cheville. 1981. Interaction of blood-
borne Escherichia coli with phagocytes of spleen and liver in
turkeys. Am J Vet Res 42:650-657.
6. Barnes, H.J. 1994. Pathogenesis of respiratory Escherichia
coli and Pasteurella multocida intections in poultry. Sympo-
sium on Respiratory Diseases ofChickens and Turkeys, Annu
Meet Am Assoc Avian Pathol and Am Vet Med Assoc, July
lO IQQd ~"n Pr"n,.i.,." rA nn ?~-,Q
Co/ibaci/osis
. 39
aunque se considera que: 1) el alimento peletizado tiene
menos E. co/i que la harina, 2) las heces de roedores son
la fuente de E. co/i patgena, y 3) no debe pasarsepor alto
que el agua contaminada puede tener gran cantidad de mi-
croorganismos. La clorinacin del agua de bebida y el uso
de sistemas cerrados de agua (de chupn) han disminui-
do la presentacin de colibacilosis y los decomisos por ae-
rosaculitis.
Las cepas patgenas de E. co/i pueden excluirse por
completo de los intestinos de pollitos, al agregarles micro-
flora nativa proveniente de pollitos resistentes (87). La
infeccin con Mycop/asmaga//isepticum o IBV induce a los
pollos protegidos a diseminar E. co/i (88).
La fuente ms importante para la transmisin de E. co/i
patgena entre parvadas, es la contaminacin fecal de los
huevos incubables. La transmisin se puede reducir por la
coleccin frecuente de los huevos, mantener limpia la ces-
ta de recoleccin, no utilizar los huevos del piso, descartar
los huevos rotos o los que estn contaminados de manera
obvia con materia fecal. Puede disminuirse la transmisin
al fumigar o desinfectar los huevos dentro de las dos prime-
ras horas despus de haber sido puestos. Si los huevos
infectados se rompen durante la incubacin, el contenido es
una seria fuente de infeccin para los otros, en especial
cuando estn contaminados el personal y el equipo de
manejo para huevo. Los huevos son susceptibles en par-
ticular justo antes de la incubacin. Se desconocenmtodos
para evitar la diseminacin en incubadoras y nacedoras. Sin
embargo,la ventilacin en incubadoras y nacedoras hacia el
exterior y tener menos parvadas de reproductoras como
sea posible, ayudar a reducir las prdidas. Los pollitos
contaminados sobreviven mejor si se les conserva calientes
y con alimento. De manera aparente, las dietas altas en
protena y elevadas cantidades de vitamina E favorecen la
supervivencia..
7. Barnes, H.J., and F. Lozano. 1994. Colibacillosis in poultry.
In Pfizer Veterinary Practicum, Pfizer Animal Health. Lee's
Summit, MO, 45 pp.
8. Beery, J. T., M.P. Doyle, and J.L Schoeni. 1985. Coloni-
zation of chicken cecae by Escherichia coli associated with
hemorrhagic colitis. Appl Environ MicrobioI49:310-315.
9. BerkholT, H.A., and A.C. Vinal. 1986. Congo red medium
to distinguish between invasive and non-invasive Escherichia
coli pathogenic for poultry. Avian Dis 30: 117-121.
10. Bisgaard, M. 1995. Salpingitis in web-tooted birds:
Prevalence, aetiology and significance. Avian Pathol
24:443-452.
11. Boyd, F.M., and H.M. Edwards, Jr. 1963. The effect of
dietary protein on fue course ofvarious infections in fue chick.
J Infect Dis 112:53-56.
12. Bre, A., M. Dho, and J.P. Lafont. 1989. Comparative
infectivity for axenic and specific-pathogen-free chickens of
02 Escherichia coli strains with or witHout virulence factors.
Avian Dis 33:134-139.
13. Cessi, D. 1979. Prophylaxis of Escherichia coli infection in
fowls with emulsified vaccines. Clin Vet 102:270-278.
14. Chulasiri, M., and O. Suthienkul. 1989. Antimicrobial re-
sistance of Escherichia coli isolated trom chickens. Vet Mi-
"rnhin ?1'RQ-IQ4
140 . Enfermedadesde las aves
15. Cloud, S.S., J.K. Rosenberger, P.A. Fries, R.A. Wilson,
and E.M. Odor. 1985. In vitro and in vivo characterization
of avian Escherichia coli.l. Serotypes, metabolic activity, and
antibiotic sensitivity. Avian Dis 29:1084-1093.
16. Cook, J.K.A., M.B. Huggins, and M.M. Ellis.1991. Use of
an infectious bronchitis virus and Escherichia coli model
infection to assessfue ability to vaccinate successfully against
infectious bronchitis virus in fue presence of matemally-de-
rived immunity. Avian PathoI20:619-626.
17. Deb, J.R., and E.G. Harry. 1978. Laboratory trials with
inactivated vaccines against Escherichia coli 02:KI infection
in t'owls. Res Vet Sci 24:308-313.
18. DeRosa, M., M.D. Ficken, and H.J. Barnes. 1992. Acute
airsacculitis in untreated and cyclophosphamide-pre-
treated broiler chickens inoculated with Escherichia
coli or Escherichia coli cell-free culture filtrate. Vet
Pathol 29:68-78.
19. Dho, M., and J.P. Lafont. 1982. Escherichia coli coloniza-
tion of the trachea in poultry: Comparison of virulent and
avirulent strains in gnotoxenic chickens. Avian Dis 26:787-
797.
20. Dho, M., and J.P. Lafont.1984. Adhesive properties and iron
uptake ability in Escherichia coli lethal and nonlethal for
chicks. Avian Dis 28:1016-1025.
21. Dominick, M.A., and A.E. Jensen. 1984. Colonization and
persistence of Escherichia coli in axenic and monoaxenic
turkeys. Am J Vet Res 45:2331-2335.
22. Doyle, M.O., and J.L Schoeni. 1987. Isolation of Es-
cherichia coli 0157:H7 from retail tresh meats and poultry.
Appl Environ Microbiol 53:2394-2396.
23. Dozois, C.M., N. Chanteloup, M. Dho-Moulin, A. Bre, C.
Desautels, and J.M. Fairbrother. 1994. Bacterial coloniza-
tion and in vivo expression ofFI (type 1) fimbrial antigens in
chickens experimentally infected with pathogenic Es-
cherichia coli. Avian Dis 38:231-239.
24. Droual, R., and P.R. Woolcock. 1994. Swollen head syn-
drome associated with E. coli and infectious bronchitis virus
in the Central Valley ofCalifornia. Avian PathoI23:733- 742.
25. Droual, R., R.P. Chin, and M. Rezvani. 1996. Synovitis,
osteomyelitis, and green liver in turkeys associated with Es-
cherichia coli. Avian Dis 40:417-424.
26. Emery, D.A., K. V. Nagaraja, D.P. Shaw, J.A. Newman,
and D.G. White. 1992. Virulence factors ofEscherichia coli
associated with colisepticemia in chickens and turkeys. Avian
Dis 36:504-511.
27. Ewing, W.H., H.W. Tatum, B.R. Davis, and R.W. Reavis.
1956. Studies on the serology of the Escherichia coli group.
U.S. Department of Health Education & Welfare, Public
Health Service, Atlanta, GA, p. 42.
28. Farmer, J.J., 111,and M. T. Kelly.1991. Enterobacteriaceae.
In A. Balow, W.J. Hausler, Jr., K.L. Herrmann, H.D. Isenberg,
and H.J. Shadomy (eds.). Manual ofClinical Microbiology,
5th ed. American Society of Microbiologists, Washington,
DC, pp. 360-383.
29. Ficken, M.D., J.F. Edwards, J.C. Lay, and D.E. Tveter.
1987. Tracheal mucus transport rate and Bacterial clearance
in turkeys exposed by aerosol to La Sota strain ofNewcastle
disease virus. Avian Dis 31 :241-248.
30. Frommer, A., P.J. Freidlin, R.R. Bock, G. Leitner, M.
Chaffer, and E.D. Heller. 1994. Experimental vaccination of
young chickens Wit/1 a live, non-pathogenic strain of Es-
cherichia coli. Avian PathoI23:425-433.
31. Fukui, H., M. Sueyoshi, M. Haritani, M. Nakazawa, S.
Naitoh, H. Tani, and Y. Uds. 1995. Natural infection with
attaching and effacing Escherichia coli (O 103:H-) in chicks.
Avian Dis 39:912-918.
32. Griffin, P.M., and R.V. Tauxe. 1991. The epidemiology of
intections caused bv Escherichia coli 0157:H7. other entero-
(Captulo4)
hemorrhagic E. coli and the associatedhemolytic uremic
syndrome. Epidemio! Rev 13:60-98.
33. Gross, W.B. 1961. The development of "air sac disease."
Avian Dis 5:431-439.
34. Gross, W.B. 1964. Retained caseous yolk sacs caused by
Escherichia coli. Avian Dis 8:438-441.
35. Gross, W.B. 1966. Electrocardiographic changes of Es-
cherichia coli-infected birds. Am J Vet Res 27:1427-1436.
36. Gross, W.B. 1990. Factors aftecting fue development of
respiratory diseasecomplex in chickens. Avian Dis 34:607-61 O.
37. Gross, W.B. 1992. Effect of short-tem exposure of chickens
to corticosterone on resistance to challenge exposure with
Escherichia coli and antibody response to sheep erytl1rocytes.
Am J Vet Res 53:291-293.
38. Gross, W.B. 1994. Diseasesdue to Escherichia coli in poultry. In
C.L. Gyles (ed.). Escherichiacoli in Domestic Animals and Hu-
mansoCAB Int'l, Wallingt'ord, United Kingdom, pp. 237-260.
39. Gross, W.B. 1995. Relationship between body-weight gain
at'ter movement of chickens to an unt'amiliar cage and re-
sponse to Escherichia coli challenge infection. Avian Dis
39:636-637.
40. Gross, W.B., and P.B. Siegel. 1959. Coliform peritonitis of
chickens. Avian Dis 3:370-373.
41. Gyimah, J.E., and B. Panigrahy. 1988. Adhesin-receptor
interactions mediating fue attachment of pathogenic Es-
cherichia coli to chicken tracheal epithelium. Avian Dis
32:74-78.
42. Gyimah, J.E., B. Panigrahy, and J.D. Williams. 1986.
Immunogenicity of an Escherichia coli multivalent pilus vac-
cine in chickens. Avian Dis 30:687-689.
43. Harry, E.G. 1957. The effect on embryonic and chick mor-
tality of yolk contamination with bacteria trom tl1e heno Vet
Rec 69:1433-1440.
44. l-Iarry, E.G.1964. The survival orE. coli in the dustofpoultry
houses. Vet Rec 76:466-470.
45. l-Iarry, E.G., and L.A. l-Iemsley. 1965. The association
between the presence of septicaemia strains of Escherichia
coli in the respiratory and intestina! tracts ofchickens aJ1dthe
occurrence of coli septicaemia. Vet Rec 77:35-40.
46. l-Iarry, E.G., and L.A. l-Iemsley. 1965. The relationship
between environmental contamination with septicaemia
strains ofEscherichia coli and their incidence in chickens. Vet
Rec 77:241-245.
47. l-Ieller, E.D., and N. Drabkin.1977. Some characteristics of
pathogenic Escherichia coli strains. Br Vet J 133:572-578.
48. l-Ieller, E.D., and M. Perek. 1968. Pathogenic Escherichia
coli strains prevalent in poultry tlocks in Israel. Br Vet J
124:509-513.
49. l-Ieller, E.D., G. Leitner, N. Drabkin, and D. Melamed.
1990. Passive immunisation of chicks against Escherichia
coli. Avian PathoI19:345-354.
50. Kwaga, J.K.P., B.J. Allan, J. V. van den l-Iurk, 1-1.Seida,
and A.A. Potter. 1994. A carAB mutant ofavian pathogenic
Escherichia coli serogroup 02 is attenuated and eftective as
a live oral vaccine against colibacillosis in turkeys. Infect
Immun 62:3766-3772.
51. Lafont, J.-P., A. Bre, and M. Plato 1984. Bacterial conju-
gation in the digestive tracts of gnotoxenic chickens. Appl
Environ Microbiol 47:639-642.
52. Lafont, J.-P., M. Dho, M. d'l-Iauteville, A. Bre, and P.J.
Sansonetti. 1987. Presence and expression of aerobactin
genes in virulent avian strains of Escherichia coli. Infect
Immun 55:193-197.
53. Leibovitz, L. 1972. A survey afilie so-called "anatipestifer
syndrome." Avian Dis 16:836-851.
54. Leitner, G., and E.D. l-Ieller. 1992. Colonization of Es-
cherichia col( in young turkeys and chickens. Avian Dis
36:211-220.

55. Leitner, G., D. Melamed, N. Drabkin, and E.D. Heller.
1990. An enzyme-linked immunosorbent assay for detection
of antibodies against Escherichia coli: Association be-
tween indirect hemagglutination test and survival. Avian Dis
34:58-62.
56. Lior, H. 1994. Classification of Escherichia coli. In C.L.
Gyles (ed.). Escherichia coli in Domestic Animals and Hu-
mansoCAB Int'l, Wallingford, United Kingdom, pp. 31-72.
57. Melamed, D., G. Leitner, and E.D. Heller.1991. A vaccine
against avian colibacillosis based on ultrasonic inactivation of
Escherichia coli. Avian Dis 35: I 7-22.
58. Morishita, T. Y., and A.A. Bickford. 1992. Pyogranuloma-
tous typhlitis and hepatitis of market turkeys. Avian Dis
36:1070-1075.
59. Morley, A.J., and D.K. Thomson. 1984. Swollen-head syn-
drome in broiler chickens. Avian Dis 28:238-243.
60. Myers, R.K., and L;H. Arp.1987. Pulmonary clearance and
lesions oflung and air sac in passively immunized and unim-
munized turkeys following exposure to aerosolized Es-
cherichia coli. Avian Dis 3 I :622-628.
61. Nagaraja, K. V., D.A. Emery, K.A. Jordan, V. Sivanandan,
J.A. Newman, and B.S. Pomeroy. 1984. Effect of ammonia
on Ihe quantitative clearance of Escherichia coli from lungs,
air sacs, and livers of turkeys aerosol vaccinated against
Escherichia coli. Am J Vet Res 45:392-395.
62. Nagi, M.S., and L.G. Raggi. 1972. Importance to "airsac"
disease of water suppl ies contaminated wilh pathogenic Es-
cherichia coli. Avian Dis 16:718-723.
63. Nakamura, K., J,K.A, Cook, J.A. Frazier, and M. Narita.
1992. Escherichia coli multiplication and lesions in Ihe respi-
ratory tract of chickens inoculated with infectious bronchitis
virus and/or E. coli. Avian Dis 36:881-890.
64. Nakamura, K., K.lmai, and N. Tanimura. 1996. Compari-
son of the eftects of infectious bronchitis and infectious
laryngotracheitis on the chicken respiratory tract. J Comp
PathoII14:11-21.
65. Nolan, L.K., R.E. Wooley, J. Brown, K.R. Spears, H.W.
Dickerson, and M. Dekich. 1992. Comparison ora comple-
ment resistance test, a chicken embryo lelhality test, and Ihe
chicken lelhality test for determining virulence of avian Es-
cherichia coli. Avian Dis 36:395-397.
66. Nolan, L.K., R.E. Wooley, and R.K. Coopero 1992.
Transposon mutagenesis used to study Ihe role of complement
resistance in Ihe virulence oran avian Escherichia coli isolate.
Avian Dis 36:398-402.
67. Nolan, L.K., R.E.. Wooley, C. W. Giddings, and J. Brown.
1994. Characterization of an avirulent mutant of a virulent
avian Escherichia coli isolate. Avian Dis 38: I 46- I 50.
68. Norton, R.A., B.A. Hopkins, J.K. Skeeles, J.N. Beasley,
and J.M. Kreeger. 1992. High mortality of domestic tur-
keys associated with Ascaridia dissimilis. Avian Dis
36:469-473.
69. Oyetunde, 0.0. F., R.G. Thomson, and H.C. Carlson.
1978. Aerosol exposure of ammonia, dust and Escherichia
coli in broiler chickens. Can Vet J 19:187-193.
70. Peighambari, S.M., J.-P. Vaillancourt, R.A. Wilson, and
C.L. Gyles. 1995. Characteristics ofEscherichia coli iso1ates
from avian cellulitis. Avian Dis 39:116-124.
71. Peighambari, S.M., R.J. Julian, J.-P. Vaillancourt, and
C.L. Gyles. 1995. Escherichia coli cellulitis: Experimental
infections in broiler chickens. Avian Dis 39:125-134.
72. Pelkonen,S.,andJ. Finne.1987. Arapid turbidimetricassay
for the study of serum sensitivity of Escherichia coli. FEMS
Microbiol Lett 42:53-57.
73. Randall, C.J., P.A. Meakins, M.P. Harris, and D.J. Watt.
1984. A new ski n disease in broilers? Vet Rec 114:246.
74. Rosenberger, J.K., P.A. Fries, S.S. Cloud, and R.A. Wil-
son. 1985. In vitro and in vivo characterization of avian
Colibacilosis. 141
Escherichia coli. 11. Factors associated with pathogenicity.
Avian Ois 29:1094-1107.
75. Sandhu, T.S., and H. W. Layton. 1985. Laboratory and field
trials with formalin-inactivated Escherichia coli (078)-Pas-
teurella anatipestifer bacterin in white Pekn duck3. Avian Ois
29:128-135.
76. Siccardi, F.J. 1966. Identification and disease producing
ability ofEscherichia coli associated with E. coli infection of
chickens and turkeys. MS thesis, University ofMinnesota, Sto
Paul, MN.
77. Smith, H.W., J.K.A. Cook, and Z.E. Parsell. 1985. The
experimental infectionof chickens with mixtures of intec-
tious bronchitis virus and Escherichia coli. J Gen Viro!
66:777-786.
78. Sojka, W.J. 1965. Escherichia coli in domestic animals and
poultry. Commonwealth Agricultural Bureau, Farnham
Royal, England.
79. Stanley, V.G., S. Woldesenbet, and C. Gray. 1996. Sensi-
tivity of Escherichia coli 0157:H7 strain 932 to selected
anticoccidial drugs in broiler chickens. Poult Sci 75:42-46.
80. Stavric, S., B. Buchanan, and T.M. Gleeson. 1993. Intesti-
nal colonization of young chicks with Escherichia coli
O 157:H7 and other verotoxin-producing serotypes. J Appl
Bacteriol 74:557-563.
81. Stebbins, M.E., H.A. Berkhoff, and W.T. Corbett. 1992.
Epidemiological studies of Congo red Escherichia coli in
broiler chickens. Canadian J Vet Res 56:220-225.
82. Suwanichkul, A., B. Panigrahy, and R.M. Wagner. 1987.
Antigenic relatedness and partial amino acid sequencesofpili
ofEscherichiacoli serotypes 01, 02, and 078 pathogenic tor
poultry. Avian Ois 31:809-813.
83. Toth, T.E., H. Veit, W.B. Gross, and P.B. Siegel. 1988.
Cellular defense of the avian respiratory system: Protection
against Escherichia coli airsaceulitis by Pasteurella multo-
cida-activated respiratory phagocytes. Avian Ois 32:681-687.
84. Van den Hurk, J. V., B.J. Allan, C. Riddell, T. Watts, and
A.A. Potter. 1994. Effect of infection with hemorrhagic en-
teritis virus on susceptibility of turkeys to Escherichia coli.
Avian Ois 38:708-716.
85. Vidotto, M.C., E.E. Mller, J.C. de Freitas, A.A. Alfieri,
I.G. GuimarAes, and D.S. Santos. 1990. Virulence tactors
ofavian Escherichia coli. Avian Ois 34:531-538.
86. Wada, Y., H. Kondo, M. Nakazawa, and M. Kubo. 1995.
Natural infection with attaching and effacing Escherichia coli
and adenovirus in the intestine ora pigeon with diarrhea. J Vet
Med Sci 57:531-533.
87. Weinack, O.M., G.H. Snoeyenbos, C.F. Smyser, and A.S.
Soerjadi. 1981. Competitive exclusion ofintestinal coloniza-
tion of Escherichia coli in chicks. Avian Ois 25:696-705.
88. Weinack, O.M., G.H. Snoeyenbos, C.F. Smyser, and A.S.
Soerjadi-Liem. 1984. Intluence of Mycoplasma gallisep-
ticum, infectious bronchitis, and cyclophosphamide on chickens
protected by native intestinal microtlora against Salmonella
typhimurium or Escherichia coli. Avian Ois 28:416-425.
89. White, D.G., M. Dho-Moulin, R.A. Wilson, and T.S. Whit-
tamo 1993. Clonal relationships and variation in virulence
among Escherichia coli strains ofavian origino Microb Pathog
14:399-409.
90. Wittig, W., R. Prager, E. Tietze, G. Seltmann, and H.
Tschlipe. 1988. Aerobactin-positive Escherichia coli as
causative agents of extra-intestinal intections among animals.
Arch Exp Veterinaermed 42:221-229.'
91. Wooley, R.E., K.R. Spears, J. Brown, L.K. Nolan, and O.J.
Fletcher. 1992. Relationship of complement resistance and
selected virulence factors in pathogenic avian Escherichia
coli. Avian Ois 36:679-684.
92. Wooley, R.E., K.R. Spears, J. Brown, L.K. Nolan, and
M.A. Dekich. 1992. Characteristics of conjugative R-plas-
142 . Enfermedadesde las aves
mids from pathogenic avian Escherichia coli. Avian Ois
36:348-352.
93. Wooley, R.E., L.K. Nolan, J. Brown, P.S. Gibbs, C.W.
Giddings, and K.S. Turner. 1993. Association of K-1 cap-
sule, smooth lipopolysaccharides, traT gene, and colicin V
production with complement resistance and virulence of avian
Escherichia coli. Avian Ois 37:1092-1096.
94. Wooley, R.E., L.K. Notan, J. Brown, P.S. Gibbs, and D.I.
Bounous. 1994. Phenotypic expression ofrecombinant plas-
mids pKT107 and PHK11 in an avirulent avian Escherichia
coli. Avian Ois 38:127-134.
95. Wooley, R.E., J. Brown, P.S. Gibbs, L.K. Notan, and K.R.
Turner.1994. Effect ofnormal intestinal floraofchickens on
(Captulo4)
colonizationby virulent colicin V-producing, avirulent, and
mutant colicin V -producing avian Escherichia coli. Avian Dis
38:141-145.
96. Wray, C., and M.J. Woodward. 1994. Laboratory diagnosis
ofEscherichiacoli intections.ln C.L. Gyles (ed.). Escherichia
coli in Domestic Animals and Humans. CAB Int'l, Walling-
ford, United Kingdom, pp. 595-628.
97. Yerushalmi, Z., N.I. Smorodinsky, M.W. Naveh, and E.Z.
Ron. 1990. Adherence pili ofavian strains ofEscherichiacoli
078.lnfect Immun 58:1129-1131.
98. Yogaratnam, V.1995. Analysis ofthe causes ofhigh rates of
carcass rejection at a poultry processing planto Vet Rec
137:215-217.
 INTRODUCCiN
El clera aviar (CA) (pasteurelosis aviar, septicemia hemo-
rrgica aviar) es una enfermedad contagiosa que afecta a las
aves domsticas y silvestres. Por lo general, se desarrolla
como una enfermedad septicmica relacionada con un alto
ndice de morbilidad y mortalidad, aunque algunas veces el
padecimiento es crnico o benigno. Tiene importancia his-
trica debido a su participacin en el temprano desarrollo de la
bacteriologa y porque es una de las cuatro enfermedades
a investigar para las cuales se cre la Veterinary Division o/
the United States Department o/ Agriculture (USDA).
HISTORIA
En Europa hubo varias epornitias entre las aves durante la
segundamitad del siglo XVIII. La enfermedad la estudiaron
en Francia, Chabert en 1782 y en 1836 Mailet, quien prime-
ro emple el trmino clera aviar. Huppe en 1886 la refiri
como septicemia hemorrgica, y Leignieres en 1900 uti-
liz el trmino pasteurelosis aviar. Benjamin en 1851, dio
una buena descripcin de la enfermedad y demostr que se
poda diseminar por cohabitacin. Con esta informacin,
formul procedimientos para su prevencin. De manera
contempornea, Renault, Reynal y Delafond demostraron
su transmisibilidad hacia diferentes especies mediante ino-
culacin. En 1877 y 1878, Perroncito en Italia y Semmer en
Rusia observaron en tejidos de aves afectadas, una bacteria
que tenia forma redonda y que se presentabasola o en pares.
En 1879, Toussaint aisl la bacteria y prob que era la nica
causa de la enfermedad (43).
Pasteur (105) aisl el microorganismo y lo hizo crecer
en cultivos puros en caldo de pollo. En ms estudios, Pasteur
(106, 107) utiliz el microorganismo de CA para llevar a
cabo sus clsicos experimentos en atenuacin de las bacte-
rias con el fin de emplearlas en la produccin de inmunidad.
/43
Salmon (133) parece ser el primero en estudiar la enferme-
dad en EVA. Sin embargo, a principios de 1867 se hizo una
buena descripcin de la enfermedad en Iowa, donde hubo
prdidas en cantidades de pollos, pavos y gansos (7)
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
El CA se presenta de manera espordica o enzotica en casi
todos los pases. Algunas veces provoca un alto ndice de
mortalidad y en otras la prdida es insignificante. Alberts y
Graham (2) informaron una prdida de 68% en seis das en
una parvada de pavos de cinco meses y medio de edad.
Vaught y colaboradores (141) indican que cerca de 1000
gansossilvestresmurieron por dicha enfermedaden una noche.
En estudios del tipo respiratorio crnico en pollos, Hall y
colaboradores (46) observaron que la mortalidad era menor,
pero la infeccin persista por lo menos durante cuatro aos.
El CA es ms prevalente al final del verano, otofio e
invierno. Esta presentacin estacional se debe ms a cir-
cunstancias, que por baja resistencia, excepto que los pollos
se hacen ms susceptibles conforme alcanzan la madurez.
. ETIOLOGA
Clasificacin
Pasteurel/a multocida es el agente causal del clera aviar.
Desde su descubrimiento, la bacteria ha recibido muchos
nombres, incluso Micrococcus gal/icidus, 1883; M chole-
rae gal/inarum, 1885; Octopsis cholerae gal/inarum, 1885;
Bacterium cholerae gal/inarum, 1886; Bacillus cholerae
gal/inarum, 1886; P. cholerae-gal/inarum, 1887; Coccobaci-
l/us avicidus, 1888; P. avicida, 1889; Bacterium multicidum,
1899; P. avium, 1903; Bacillus avisepticlts, 1903; Bacterium
avisepticum, 1903; Bacterium avisepticus, 1912; y P. avi-
septica, 1920 (15, 18).
144 . Enfermedades de las aves
Por algn tiempo se design cada aislamiento de
P. multocida de acuerdo con el animal del que se haba
aislado, por ejemplo: P. avicida, o P. aviseptica, P. muricida
o P. muriseptica. En 1929, se sugiri que todos los aisla-
mientos se refirieran como P. septica (146). Este nombre se
utiliz principalmente en el Reino Unido y se puede encon-
trar en la bibliogratla reciente. En la actualidad se acepta
como oficial el nombre de Pasteurella multocida, propuesto
por Rosenbusch y Merchant (131) en Bergeys Manual y se
utiliza de manera exclusiva en todo el mundo.
Morfologa y tincin
P multocida es un gramnegativo,no mvil; es un bastn
que no forma esporas,se presentasolo, en pares y en
ocasionescomo cadenaso filamentos.Mide 0.2 a 0.4 por
0.6 a 2.5 m, pero tiende a la pleomorflcidaddespusde
repetirel cultivo. Sepuededemostrarunacpsulaen culti-
vos recientementeaislados,con mtodosindirectosde tin-
cin (figura 5-1). En tejidos, sangre y cultivos recin
aisladosel microorganismose tie en los dos polos (figu-
ra 5-2). Sehanmencionadopilis (41, 115).
Figura 5- 1. Micrografa electrnica de Pasteuref/a multocida
-clula encapsulada (C) y clula no encapsulada (N) sus-
pendidas en tinta India. 19 OOOx.
(Captulo5)
Requerimientosde crecimiento
P multocida crece de manera aerobia o anaerobia. La tem-
peratura ptima de crecimiento es de 37 C. El pH ptimo
vara de 7.2 a 7.8, pero el crecimiento puede darse entre 6.2
a 9.0, lo que depende de la composicin del medio. En
medios lquidos, el crecimiento mximo se logra en 16 a
24 horas. El caldo se hace nebuloso, y en pocos das se
forma un sedimento viscoso. Con algunos aislamientos
se presenta un precipitado floculento.
La bacteria crecer en medio de infusin de carne; el
crecimiento aumenta cuando se enriquece el medio con
peptona, hidrolisato casena, o suero de aves. La sangre o
suero de ciertos animales inhiben el crecimiento de P mul-
tocida. La inhibicin es mayor con sangre de caballo, bovi-
no, ovino y caprino; la sangre de pollos, patos, cerdos y
bfalo de aguatiene poca o ninguna accin inhibidora (132).
Se describen varios medios selectivos para el aislamiento
(22, 23, 38, 82,-94, 138). Jordan (76), Watko (143), Wes-
sman y Wessman (145) y Flossmann y colaboradores (36)
describieron medios definidos qumicamente. Berkman
(11), encontr que el cido pantotnico y la nicotinamida
resultan esenciales para el crecimiento. El agar de almidn
dextrosa con 5% de suero de aves es un medio excelente
para el aislamiento y crecimiento de P multocida.
Figura 5-2. Pasteurella multocida en impronta heptica de
pollo con CA agudo (obsrvesela bipolaridad).Tincin
de WriQht.2500x.

Morfologa de las colonias y propiedades
relacionadas
La morfologa de las colonias observada con luz oblicua
es una de las caractersticas ms tiles en el estudio de
1'; multocida. En el aislamiento primario de aves con CA,
las colonias pueden ser iridiscentes, con diferencias de
intensidad por partes, o azul con muy poca o ninguna
iridiscencia (figura 5-3). sta se relaciona con la presen-
cia de la cpsula. El trmino fluorescente utilizado para
describir colonias en la bibliografia inicial, debe considerar-
se como sinnimo de iridiscente; este ltimo es el trmino
apropiado.
La composicin del medio determina cierto grado y
tipo de iridiscencia. En ocasiones un aislamiento genera
colonias azules; cuando el suero se agrega al medio, se
generan sectores o colonias iridiscentes algunas veces. El
examen de las colonias de 18 a 24 horas con un esteromi-
croscopio con luz oblicua (figura 5-4) es til cuando se
observa la morfologa de la colonia (64). Las colonias
iridiscentes en aislamiento primario (;le casos agudos de
CA, son circulares (2 a 3 mm), lisas, convexas, translcidas,
brillantes y de aspecto graso y muestran tendencia a jun-
tarse. En la medida en que las colonias envejecen, por lo
general, pierden estaspropiedades distintivas, se hacen ms
grandesy viscosas, y se pueden adherir al medio cuando son
recogidas con una aguja de inoculacin. Las colonias azules
que muchas veces fueron aisladas de aves con el tipo crnico
de clera o derivadas por disociacin de colonias iridiscen-
tes, son circulares (1 a 2 mm), lisas, ligeramente convexas
o planas, translcidas, botonosas y discretas. Las colo-
nias mucoides hmedas originadas por cepas encapsuladas
Figura 5-3. Pasteurella multocida Colonias de 20 horas en agar almidn dextrosa vistas con luz oblicua (vase figura 5-4);
(1)iridiscente, (S) con secciones, (B) azul v IC} ruaosa. 20x
Clera aviar 145
de aparato respiratorio de bovinos, cerdos, ovinos, conejos,
y humanos no son iridiscentes sino grises (58).
Anderson y colaboradores (5) observaron que un ais-
lamiento muy virulento, que produjo colonias lisas, ms
tarde disociadas de subcultivos, generaron colonias rugosas.
Los microorganismos de las colonias lisas son de alrededor
de 3 a 4 millones de veces ms virulentas para los pichones
que las colonias rugosas. Hughes (66) estudi la morfologa
de la colonia de 210 cultivos de casos de CA y distingui
tres tipos. El tipo iridiscente se relacion con brotes de CA
aguda y result muy virulento. El tipo azul fue de baja
virulencia y se desarroll en parvadas en las cuales el clera
era enzotico. El tercer tipo fue intermedio en sus propie-
dades de iridiscencia y virulencia.
Heddleston y colaboradores (59) indicaron que un
aislamiento virulento de P multocida de origen aviar, origi-
n colonias iridiscentes que se disociaron in vitro y genera-
ron colonias azules. Los microorganismos de las colonias
azules tambin mutan y producen colonias grises, que no se
mencionan en cultivos primarios de aves. Las clulas de
colonias iridiscentes se presentaron solas o en pares, no
aglutinaron el suero inmune, estabanencapsuladasy fueron
virulentas para pollos, pavos, conejos y ratones, cuando se
administraron en mucosas de las vas areassuperiores. Las
clulas de las colonias azules se desarrollan solas o en pares,
fueron aglutinadas por suero inmune, no presentaron cp-
sula, y fueron avirulentas cuando se aplicaron a las mucosas
de pollos y ratones, sin embargo, fueron virulentas para
conejos y un poco para pavos. Las clulas de las colonias
grises se agrupan slo como cadenas, fueron avirulentas
y carecan de cpsula. Los microorganismos muertos de
las tres clases de colonias indujeron inmunidad en pollos.
146 . Enfermedades de las aves (Captulo5)

Propiedades fisiolgicas
Las propiedades fisiolgicas de P multocida se utilizan para
identificarla: no produce gas, pero s oxidasa, catalasa,
peroxidasa y un olor caracterstico. A diferencia de casi
todas las bacterias grarnnegativas, es sensible a la penicilina.
Los resultados de otras 29 pruebas fisiolgicas con 948
cultivos de origen aviar se muestran en el cuadro 5-1.
Las caractersticas diferenciales significativas se listan
en el cuadro 5-2.

Resistencia a agentes qumicos y fsicos

A P. multocida la destruyen con facilidad los desinfectantes
comunes, luz solar, resequedado calor; mueren a los 15 min
a 56 C y a los 10 min a 60 C. Una solucin de formalde-
Figura 5-4. Preparativos de esteromicroscopio con luz obli-
hdo, fenol, hidrxido de sodio, betapropiolactona, o gluta-
cua para la evaluacin de la morfologa de la colonia.
raldehdo a 1% Y una solucin de cloruro de benzalconio
mata a los cinco minutos 4.4 x 108 microorganismos de
Yaw y Kakavas (147) extrajeron los antgenos con solucin P. multocida/mL suspendidos en solucin salina a 0.85% a
salina caliente a partir de clulas encapsuladasmuy virulentas 24C.
de colonias iridiscentes, con lo cual inmunizaron de manera Das (22) observ que los hisopos de algodn saturados
activa a pollos y ratones, mientras que aquellas clulas con sangre de ratones infectados contenan microorganis-
encapsuladas menos virulentas de colonias azules inmuni- mos viables despus de 118 horas, pero no despus de 166
zaron pollos de manera ms eficaz que a los ratones. horas (tiempo en el cual los hisopos estn secos por com-
pleto); frotis de sangre sobre vidrio contenan microorga-
nismos viables despus de 24 horas, pero no despus de
30 horas. Das tambin inform que la sangre infectada
sellada en tubos de vidrio y conservados en un cuarto fro,
contenan microorganismos viables despus de 221 das.
Skidmore (137) descubri que el microorganismo sobreviva
en sangresecade pavosobrevidro duranteocho das,pero
no por 30 das a temperatura ambiente. En estudios de la
influencia del ambiente en la incidencia de CA, Van Es y
Arabinosa 7.4
Olney (140), encontraron que el resgo de infeccin haba
Dextrina 0.6
Dulcitol 2.6 desaparecido en apariencia de un corral de aves dos sema-
Fructosa 100.0 nas despus de la ltima muerte y de retirar a las aves.
Galactosa 99.8 La influencia de la temperatura sobre la viabilidad y
Gelatina 0.0 virulencia de P. multocida la estudiaron Nobrega y Bueno
Glucosa 100.0 (100), quienes observaron que los cultivos en caldo alma-
Glicerol 93.3
Hemlisis 0.0
Sulfuro de hidrgeno 97.5
Indol 99.6
Inositol 0.0
Insulina 0.0
Lactosa 1.6
Leche tornasol 0.7
AgarMacConkey
Maltosa
0.1
0.0 Hemlisis - + -
Manitol 99.5 Agar +U
Manosa 99.6 MacConkey
0.0 Indol + - -
Motilidad
Reduccin de nitratos 100.0 Motilidad
Rafinosa 2.7 Gelatina
Ramnosa 0.0 Catalasa + +U
0.0 Oxidasa + + +
Salicina
Sorbitol 97.6 Ureasa
Sucrosa 100.0 Glucosa + + +
Trehalosa 4.1 Lactosa -u +U
Ureasa 0.0 Sucrosa + + +
Xilosa 77.4 Maltosa -u -u +

cenados en tubos sellados a una temperatura ambiente de
17.6 C, todava eran virulentas despus de dos aos; a 2 a
4 C no resultaron viables despus de un ao. Con experi-
mentos controlados, Dimov (28) investig que P. multocida
muere pronto en suelos con contenido de humedad menor a
400/0.Con humedadde 500/0y temperaturade 20 C, sobrevivi
por 5 a6 dasapH de 5.0,15 a 100 das apH de 7.0, y 24 a 85
das a pH de 8.0. Un cultivo sobrevivi sin perder virulencia
por 113 das en suelo con 50% de humedada3 CypH7.15.
Los cultivos se conservaron sin disociacin o prdida
de la virulencia en estado liofilizado o sellado en tubos de
vidrio y almacenados a 4 C o temperaturas ms bajas (144).
Los cultivos liofilizados probados despus de 26 aos fue-
ron virulentos para pollos, y un cultivo sellado en una botella
sellada con infusin de carne con suero de caballo a 50% y
conservada a temperatura ambiente fue virulento despus
de 26 aos (51).
Serotipificacin y otros mtodos
de agrupacin de cepas
La tipificacin serolgica se bas en mtodos que detectan
antgenos capsulares y somticos especficos. Los antgenos
especficos de serogrupos capsularesse reconocen mediante
pruebas de hemaglutinacin pasiva (19). Se identificaron
cinco serogrupos (A, B, D, E, F) (127). Carter (19) estudi
numerosos aislamientos de varios animales y hall que los
serogrupos A y D provenan de aves y otros animales. En
un estudio de aislamientos que representaban cierta varie-
dad de huspedes aviares, Rhoades y Rimler (118) descu-
brieron microorganismos que pertenecan a los serogrupos
A, B, D Y F. La identificacin presuntiva de los serogruposA,
D Y F se puede determinar por la depolimerizacin de la
cpsula con mucopolisacridos especficos (125).
La serotipificacin somtica se hace mediante prueba
de aglutinacin en tubo (96) y mtodos de prueba de preci-
pitina en difusin en gel (61). Estudios comparativos de
Brogden y Packer (16) indicaron que un serotipo determi-
nado por un mtodo, no se correlaciona con un serotipo
establecido por otro mtodo. Con frecuencia, los cultivos
que representaban un solo serotipo somtico en una prueba
particular representaba ms de un serotipo en la otra prue-
ba. Debido a su simplicidad, la prueba de precipitina en
difusin en gel se utilizaba de manera rutinaria en EUA, y
su popularidad aument en todo el mundo. La prueba em-
plea antisueros preparados en pollos y antgenos termoesta-
bles extrados de suspensionessalinas formalinizadas de las
bacterias. Los antgenos termoestables forman lneas de
identificacin con complejos proteicos lipopolisacridos
de sobrenadantesde cultivo (61). La especificidad de los se-
rotipos somticos parece determinarse por el componente
lipopolisacrido de un complejo (123). Heddlestony colabora-
dores (61) descubrieron que haba buena correlacin, aunque
no absoluta, entre las respuestasde prueba de precipitina en
difusin en gel y la respuestainmunitaria en pollos y pavos.
Rimler y Phillips (126) hallaron que los lipopolisacridos
combinadoscon la protenaportadoraprotegaa lasavescontra
clera aviar. A la fecha, se describen 16 serotipos somticos
(17), los cuales se han aislado de huspedesaviares. Rosen-
busch y Merchant (131) clasificaron aislamientosde P multo-
cida en tres grupos con base en la fermentacin de xi Iosa,
Clera aviar . 147
arabinosa y dulcitol. El grupo 1ferment arabinosa y dulci-
tal, pero no la xilosa; el grupo Ir ferment xilosa, pero no
arabinosa o dulcitol; el grupo III fue variable, pero semejan-
te al grupo l. Dorsey (31) estudi las reacciones de fermen-
tacin de 409 aislamientos de origen aviar y encontr que
81.42% fueron del grupo 1,16.87% del grupo Ir y 1.71%
del grupo III; 23 aislamientos no se pudieron agrupar con
base en estas reacciones. Donahue y Olson (29) estudiaron
214 aislamientos de pavos; 0.47% resultaron del grupo 1;
83.64% del grupo Ir; 1.4% del grupo III, y 14% no se
correlacionaron con ninguno de los grupos.
Se ha investigado la sensibilidad de fagos como una
base para la clasificacin de P multocida. Ritkind y Pickett
(122) encontraron que 84 de 118 aislamientos de diferentes
huspedesresultaron sensibles a uno o ms de los 16 bacte-
rifagos. Kirchnery Eisenstark(80) examinaron 25 cultivos de
origen aviar y hallaron que 11 fueron lisgenos. Dividieron
los 11 bacterifagos en cinco grupos de acuerdo con la
variedad de huspedes y los tres grupos en morfologa de
placa. Karaivanov y Mraz (79) identificaron 87% de 77
cultivos de P multocida con el uso de una cepa de bacteri-
fagos. Saxenay Hoerlein (134) demostraron lisogenia en 63
de 112 cultivos de diferentes huspedes.Un fago causlisis
en ocho diferentes cultivos; muchos fueron lisgenos para
slo 1 o 2 cultivos. Gadberry y Miller (37) mostraron que
32 de 61 aislamientos fueron sensibles a uno o ms de los
tres fagos. Los aislamientos de P haemolytica, P gallina-
rum, P ureae, P pneumotropica, y tres especies del gnero
Yersinia fueron resistentesa la lisis. Los resultados de estas
investigaciones pusieron de manifiesto la posibilidad de un
sistema de clasificacin con fagos para P multocida.
Patogenicidad
La patogenicidad o virulencia de P mu/tocida en relacin a
CA es compleja y variable, dependiendo de la cepa, especies
huspedes,y las variaciones entre la cepa o husped y las
condiciones de contacto entre los dos. La capacidad de
P mu/tocida para invadir y reproducirse en el husped
aumenta por la presencia de una cpsula (vase figura 5-1)
que rodea al microorganismo (86). La prdida de capacidad
de una cepa virulenta para producir la cpsula resulta en la
prdida de virulencia (59). Muchos aislamientos de casos
de CA tienen grandes cpsulas, pero son de baja virulencia.
Por tanto, la virulencia se vincula en apariencia con alguna
sustancia qumica en relacin con la cpsula ms que a la
presencia fisica de la misma.
P mu/tcida entra, por lo general, en los tejidos de aves
a travs de las mucosas de la faringe o vas respiratorias
superiores, pero tambin puede penetrar a travs de la
conjuntiva o heridas cutneas. Hughes y Pritchett (67) no
pudieron infectar pollos al cQ1ocarun cultivo en una cpsula
de gelatina e insertndola en el esfago; sin embargo, los
pollos se infectaron cuando se dej el cultivo en el techo de
la hendidura nasal. Arsov (8) infect aves por la boca con
un cultivo marcado con 35p,y observ que la va de infec-
cin fue la mucosa de la boca y faringe, pero no el esfago,
buche o proventrculo. Olson y McCune (102) sugirieron
que la trompa de Eustaquio es la va ms probable de
infeccin, ya que se localiza en espacios de aire del hueso
craneal, odo medio y meninges.
148 . Enfermedades de las aves
La susceptibilidad a P. multocida es mayor en pavos
que en pollos, y ms intensa en pollos adultos que enjvenes
(50). Hungerford (68) se percat de graves prdidas en
pollos adultos, pero ninguna en animales de 16 semanasde
edad en un caso de 90 000 aves. En las pruebas de infecti-
vidad de un aislamiento o de susceptibilidad de un husped,
la cohabitacin es el modo ms natural de exposicin. Sin
embargo, a menos que el husped sea muy susceptible y el
aislamiento altamente invasivo, los resultados sern bajos.
Por tanto, a menudo es ventajoso frotar la hendidura nasal
con un algodn saturado con el cultivo; si es necesaria una
exposicin ms grave, se puede inyectar el cultivo por va
parenteral.
Toxicidad
Pasteur(105) demostr que un filtrado de cultivo deshidra-
tado de P. mu/tocida, provocaba signos de toxicidad en
pollos. Salmon (133) repiti este trabajo y describi signos
resultantes de la toxicidad similar a los observados en casos
de CA agudo. Kyaw (83), con embriones de pollo en desa-
rrollo en el estudio de la patognesis, sugiri que una toxina
la genera P. mu/tocida in vivo. Rhoades (117) hall hipere-
mia pasiva general aguda en pollos que murieron de CA
agudo. Esta lesin se consider indicativa de choque y se
atribuy a la accin de la endotoxina.
Endotoxinas
Las endotoxinas son producidas por todas las ~ multocida,
tanto virulentas como no virulentas. Pueden contribuir a la
virulencia, a pesar de ello, se requiere de la invasin y
multiplicacin de una cepa para la produccin de cantidades
suficientes de endotoxina in vivo para contribuir a los pro-
cesos patolgicos.
Pirosky (111) obtuvo una endotoxina de ~ multocida
de origen aviar mediante prpcedimientos de extraccin de
cido tricloroactico de Boivin. Heddleston y Rebers (55)
demostraron que una endotoxina de fijacin laxa poda
lavarse de ~ multocida con una solucin salina formalini-
zada fra. Esta endotoxina era un lipopolisacrido fosforila-
do que contiene nitrgeno, el cual se inactiva con rapidez
en condiciones medianamente cidas. Se indujeron los sig-
nos de CA aguda en pollos por medio de la inyeccin de
cantidades fraccionales de endotoxinas. La dosis letal 50
para embriones de pollo fue de 5.2 J.1gva membrana corioa-
lantoidea; en el caso de ratones fue de 194 J.1gva intra-
peritoneal. Una dosis de 1.9 mg inyectada va intravenosa
mat a 5 de 6 pavos de 19 das de edad; el tiempo medio de
muerte fue de slo tres horas. Haba endotoxina en el
sistema vascular de los pavos con CA y se poda detectar
con la prueba de lisado de Limulus y antisuero en prueba de
precipitina en difusin en gel. La especificidad serolgica
de la endotoxina se relacion con el lipopolisacrido. La
endotoxina libre indujo inmunidad activa.
Los lipopolisacridos purificados de cada uno de los
serotipos Heddleston los prepararon Rimler y colaborado-
res (128). Los lipopolisacridos fueron similares a las de
otras bacterias gramnegativas. Pavipollos de una semana
de edad fueron relativamente resistentes a los efectos leta-
les de lipopolisacridos purificados de dos cepas muy pat-
(Captulo5)
genas de CA P multocida (119). En pavipollos, los lipopo-
lisacridos no provocaron una reaccin drmica Shwartz-
man y la letalidad no aument por sustancias que afecten el
hgado, sustancias liberadoras de histamina, o bursectoma
quirrgica.
Toxinas proteicas
Se han encontrado toxinas proteicas tennolbiles en cepas
de los serogrupos A y D, aisladas de diferentes especies
animales. Nielsen y colaboradores (99) descubrieron 6 a 10
cepasen pavos que producen toxinas proteicas termolbiles;
las cepas no se serotipificaron. Se hallaron cuatro cepas del
serogrupo D aisladas a partir de pavos, que contenan una
toxina tennolbil (120). Las suspensionessonicadas de estas
cepas ocasionaron lesiones necrticas en piel en pavos que
resultaron letales en pavipollos. El antisuero preparado
contra la toxina termo lbil de una cepa en cerdos, neutraliz
la capacidad de las cepas aviares sonicadas de provocar
necrosis (121). Baba y Bito (9) purificaron de manera qu-
mica una toxina proteica de una cepa aviar.
. PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
La mayor parte de los brotes de CA mencionados afectaron
a pavos, pollos, patos y gansos. Sin embargo, esta enferme-
dad tambin afecta a otros tipos de aves, aves de caza criadas
en cautiverio, aves de compafiia, aves de zoolgico y silves-
tres. La amplia variedad de huspedesaviares en la cual se
menciona el CA, sugiere que todos los tipos de aves son
susceptibles.
Entre los tipos de aves, los pavos son los que ms se
afectan. La mayor parte o toda la parvada infectada puede
morir en pocos das. Por lo general, padecen la enfermedad
pavos adultos jvenes, pero todas las edades son muy sus-
ceptibles. En condiciones experimentales, 90 a 100% de
pavos adultos puede morir en 48 horas cuando se exponen
a una cepa muy virulenta de P multocida, por frotamiento
de la hendidura palatina o por contacto con aves infectadas.
El primer informe detallado de la enfermedad en pavos
lo hicieron DeVolt y Davis (27), quienes describieron un
brote en una parvada de 175 pavos en Maryland, donde la
morbilidad fue de 17%. Alberts y Graham (2) dieron infor-
macin de brotes en cuatro parvadas de pavos, en las cuales
la mortalidad fue de 17 a 68%. Enfatizaron que los estresan-
tes ambientales como cambios de clima, nutricin, lesiones
y excitacin pueden influir en la incidencia y el curso de la
enfermedad.
Las prdidas por muerte debido a CA en pollos, por lo
comn, son en parvadas de postura, debido a que en esta
edad las aves son ms susceptibles que los animales ms
jvenes. Las aves menores de 16 semanas de edad, por lo
general, son muy resistentes. El clera aviar en pollos
jvenes por lo general es causado por el serotipo l y
con frecuencia en conjunto con otras enfermedades. Sin
embargo, los brotes recientes de CA en seis parvadas, de
20 a 46 das de edad, de animales de engorda, resultaron
por infecciones con los serotipos 3; 1,3; Y 3,4. El desafio

experimental de pollos de engorda de cinco semanasde edad
con dos cepas representativas (serotipos 3 y 1,3), resultaron
en mortalidad y claudicacin. En pollos infectados de ma-
nera natural, la mortalidad por lo comn va de Oa 20%, pero
se han mencionado prdidas mayores. Muchas veces, hay
menor produccin de huevo y tambin infeccin localizada
persistente. Los pollos son ms susceptibles a clera des-
pus de retirar el alimento o agua, o por un cambio brusco
en la dieta (14). El calor y trato rudo en una mquina
agitadora aument la incidencia en pollos expuestos de
manera experimental (77, 78).
En condiciones experimentales, 90 a 100% de pollos
adultos expuestos por frotamiento de la hendidura palatina,
puede morir en 24 a 48 horas, lo que depende de la cepa de
P multocida utilizada, pero slo 10 a 20% fallece por lo
comn, en un periodo de dos semanas,cuando se expusieron
por contacto con aves infectadas. Pritchett y colaboradores
(113) observaron una mortalidad de 35 a45%en tres casetas
de pollonas. En una caseta,45% de las aves muri en cuatro
semanas.En una parvada de 45 aves,que habla sobrevivido el
ao anterior a un brote agudo, no hubo prdidas, pero
el nmero de avescon lesioneslocalizadasaumentduranteel
invierno. En Carolina del Sur y reas adyacentes, hay CA
principalmente como una enfermedad persistente,subaguda,
crnica, que de manera clnica se parece a la monocitosis
aviar (12).
Los gansos y patos domsticos tambin son muy sus-
ceptibles a clera aviar. Curtice (21) inform la enfermedad
en gansos en Rhode Island, donde cerca de 3 200 de una
parvada de 4 000 murieron en un corto periodo. Van Es y
Olney (140) reconocieron la marcada susceptibilidad de los
gansos a CA, cuando los usaron para probar la persistencia
de microorganismos viables en lugares despus de retirar
los pollos infectados. El clera en patos es un problema
grave en Long Island, donde se diagnostic en 32 de 68
granjas de patos comerciales. Las prdidas, por lo general,
son de patos de cuatro semanas de edad y la mortalidad
puede llegar a 50% (33).
Las aves de presa, acuticas y otras en jardines zool-
gicos, a veces, enferman. Se ha aislado P multocida de cerca
de 50 especies de aves silvestres. Durante una investiga-
cin de dos aos y medio, Faddoul y colaboradores (34)
aislaron P multocida de 13 (siete especies) de 248 aves
enviadas al laboratorio de diagnstico. Jaksic y colabora-
dores (74) describieron una eportinia aguda entre faisa-
nes, de los cuales murieron 1700. Un brote en la baha de
San Francisco se considera como la causa de una prdida
estimada de 40 000 aves acuticas (130). Gershman y cola-
boradores (39) observaron un brote grave entre patos (80-
materia mollissima) en su zona de anidacin a seis millas
de la costa de Maine, donde cerca de 200 aves murieron y se
perdieron ms de 100 nidos. Cerca de 60 000 aves acuticas
murieron por CA durante el invierno de 1956 a 1957 en el
Muleshoe National Wildlife Refuge en Texas (75). Rosen
(129) informa que son dos reasen EUA donde es enzotico
el CA en aves acuticas: Muleshoe National Wildlife Refuge
y el rea norte central de California. Ambos lugares presen-
tan brotes peridicos desde 1944.
P multocida proveniente de aves con clera, por lo
general, mata conejos y ratones, pero otros mamferos son
resistentes a la infeccin. De acuerdo con Heddleston y
Clera aviar. 149
Watko (57), los conejos, ratones, pichones y gorriones mu-
rieron de septicemia aguda cuando se expusieron por va
intranasal a un aislamiento de P. mu/tocida de un caso agudo
de CA; las ratas, hurones, cobayos, un ovino, un cerdo y un
becerro no mostraron ninguna respuesta clnica al mismo
microorganismo. Una de las 5 ratas, l de 2 minks, y 11 de 19
ratonesalimentadoscon vscerasde pollos infectados,desarro-
llaron infeccin nasal, neumona y septicemia letal respec-
tivamente. Un becerro muri de septicemia aguda en menos
de 18 horas, despusde la exposicin intramuscular. En los
cobayos expuestos por inoculacin intramuscular hubo ne-
crosis en sitio de inoculacin; aquellos que estuvieron ex-
puestosa inoculacin intraperitoneal, por lo comn, murieron.
Los caballos, bovinos, ovinos, porcinos, caninos y
felinos son refractarios a la inoculacin oral, y la inocu-
lacin subcutnea resulta en abscesos localizados. Sin em-
bargo, todos estos animales pueden morir por inoculacin
intrayenosa.
Transmisin, portadores y vectores
Con frecuencia, resulta imposible determinar cmo se intro-
duce el CA en una parvada. Las aves infectadas de manera
crnica se consideraron como la principal fuente de in-
feccin. La nica limitante a la duracin del estado de
portador crnico, es la vida media del ave infectada. Las
aves de vuelo libre que tienen contacto con las aves doms-
ticas pueden ser una fuente de microorganismos de clera
aviar. La transmisin del microorganismo a travs del huevo
es casual, si llega a suceder. Un estudio de ms de 2000
huevos frescos y embrionados de aves infectadas con CA
crnico, no mostr ninguna evidencia de que P. multocida
se transmita a travs del huevo (136).
Pritchett y colaboradores (113, 114), Y Pritchett y
Hughes (112), examinaron tres parvadas comerciales infec-
tadas de Leghom blancas por P. multocida y descubrieron
que muchas aves llevaban el microorganismo en las hendi-
duras nasales. La presencia de la bacteria se relacion con
la gravedad de infeccin respiratoria superior en las parva-
das. Concluyeron que el foco enzotico de la infeccin eran
los portadores nasales sanos. Estos estudios, as como tam-
bin los de Van Es y Olney (140), y Hall y colaboradores
(46), probaron que los sobrevivientes de una epomitia de
CA pueden ser reservorios de la infeccin. Dorsey y Hars-
hfield (32) indican una alta incidenciadeCA durante el final
del verano y otoo en Dakota del Sur. Las aves portadoras
entre las parvadas ms viejas, conservadas por ms de dos
aos, probaron ser un reservorio de la infeccin para pollo-
nas jvenes susceptibles en la misma caseta.
Casi todas las especies de animales de granja pueden
ser portadoras de P. multocida. En general, estos microor-
ganismos, excepto los provenientes de cerdos y tal vez
de gatos, resultan avirulentos para las aves. Iliev y colabo-
radores (70) aislaron P. multocida de las tonsilas de 34 de
75 bovinos sacrificados, 14 de 27 ovinos, y 102 de 162
cerdos.Los aisl~ientos de bovinos y ovinos no fueron patge-
nos para las aves, pero los 18 aislamientos de cerdos en reas
donde era comn CA fueron muy patgenos para las aves.
Slo 2 de 47 aislamientos de cerdos en zonas con baja inci-
dencia de CA resultaron patgenos. Iliev y colaboradores
(71), tambin mencionaron que cerdos sanos portadores de
 J50 . Enfermedades de las aves (Captulo5)

P. mu/tocida transmitieron la infeccin a aves en las mismas

instalaciones. Murata y colaboradores (95) estudiaron
dos aislamientos, de los serotipos I:A y 5:A de pulmones de
cerdos con neumona. El serotpo 5 :A, fue muy vrulento
para pollos y el serotpo I:A result avrulento. No hallaron
inmunidad cruzada en pollos entre los dos serotipos.
Gregg y colaboradores (44) aislaron dos cultivos de
mapaches, los cuales fueron patgenos para los pavos.
Sugrieron que los mapaches son un reservorio de P. mu/to-
cida y los microorganismos pueden transmitrse a pavos por
la mordida de mapaches.
Las jaulas contaminadas, las bolsas de alimento o
cualquier equipo utilizado anteriormente para aves, pueden
servir para introducir el CA en la parvada. Los microorga-
nismos se diseminan en los cadveres de las aves que
murieron de manera aguda por CA y pueden servir como
una fuente de infeccin, en especial, porque las aves tienden
a consumir tales cadveres. Hendrickson y Hilbert (63)
pudieron aislar P. mu/tocida de la sangre de un pollo infec-
tado de manera natural por 49 das antes de morir. Notaron
un rpido aumento en el nmero de microorganismos inme-
diatamente antes y despus de morir, y los mocroorganis-
mos permanecieron viables dos meses a 5 a 10 C. Serdyuk
Figura 5-5. Clera aviar agudo; excrecin mucosa de la
y Tsimokh (135) demostraron de manera experimental que
boca que contiene grandes cantidades de P. multocida que
los gorriones, pichones y ratas se podan llegar a infectar pueden contaminar el alimento y el agua.
con P. mu/tocida cuando se expusieron a pollos con CA y
que stos a su vez infectaran pollos susceptibles. Los
gorriones y pichones llevan microorganismo s sin mostrar las aves muertas. Iliev y colaboradores (72) demostraron
signos clnicos, pero 10% de las ratas infectadas desarrolla- que P. multocida marcada con 32p se inactivaron en el
ron pasteurelosis aguda. proventrculo, y las hecescontenan P. multocida no viables.
Se ha investigado la posibilidad de que los insectos Los pavos que bebieron del mismo bebedero que los ani-
puedan servir como vectores de CA. Skidmore (136) trans- males infectados de manera experimental con P. multocida
miti de manera experimental CA a pavos alimentndolos desarrollaron CA (103).
con moscas que haban succionado sangre infectada. Sea-
laron que en condiciones naturales, la ingestin de moscas Signos de infeccin
poda ser un medio de introducir la enfermedad a la parvada.
La transmisin por moscas, .sin embargo, es probable que Aguda
no sea comn, como indicaron los estudios de Van Es y Los signos de infeccin aguda en CA muchas veces se
Olney (140). Aunque el CA permaneci en dos corrales de manifiestan slo unas cuantas horas antes de morir las aves.
pollos durante la estacin de moscas ms fuertes, no haba A menos que se observen antes del deceso, la muerte puede
diseminacin de la enfermedad a corrales adyacentes sepa- ser la primera indicacin de la enfermedad. Los signos
rados slo por la malla de gallinero. Iovcev (73) observ que se presentan a menudo son fiebre, anorexia, plumas eri-
que las larvas, ninfas y las garrapatas adultas (Argas persi- zadas, excreciones mucosas en la boca, diarrea y aumento
cus) contenan P. mu/tocida despus de alimentarse de de frecuencia respiratoria. La cianosis se desarrolla muchas
gallinas infectadas. Petrov (109) mostr que el caro rojo veces de inmediato antes de la muerte y es ms evidente en
(Dermanyssus ga//inae) lleg a infectarse con P. mu/tocida las reas sin plumas de la cabeza,como crestasy barbillas. El
despus de alimentarse de aves infectadas, pero el caro no material fecal relacionado con la diarrea es primero acuoso y
transmite el microorganismo. blanquecino, pero despus se toma verdoso y contiene
Heddleston y Wessman (58) llegaron a concluir que moco. Las aves sobrevivientes a la etapa septicmica aguda
27 cultivos de P. mu/tocida de aparato respiratorio superior pueden morir por los efectos de debilitamiento de la ema-
de humanos no resultaron patgenos para los pavos. No ciacin y deshidratacin; sin embargo, se pueden infectar
obstante, los humanos pueden llegar a infectarse y a su vez de manera crnica o incluso recuperarse.
contagiar a las aves por excreciones de la nariz y la boca.
La diseminacin de P. mu/tocida en una parvada es Crnica
primero por excreciones de la boca (figura 5-5), nariz y El CA crnico puede ser posterior a una etapa aguda de la
conjuntiva de aves enfermas que contaminwl el ambiente, enfermedad o ser el resultado de la infeccin con microor-
en particular el alimento y el agua. Las heces pocas veces ganismos de baja virulencia. Los signos se vinculan, por lo
contienen P. mu/tocida viables; a pesar de ello, Reis (116) general, con infecciones localizadas. Las barbillas (figura
descubri el microorganismo en las heces de 1 de 9 aves 5-6), senos, articulaciones de las patas o alas, los cojinetes
justo antes de su muerte. En las 8 restantes, los microorga- plantares y bolsa estemal a menudo se hinchan. Pueden
nismos se aislaron slo en heces colectadas de la cloaca de observarse lesiones exudativas conjuntivales (figura 5-7) y
 Clera aviar. 151

Figura 5-7. Clera aviar crnico; inflamacin serosa de la

conjuntiva.

vasculares. La hiperemia es general, es ms evidente en venas

Figura 5-6. Clera aviar crnico; barbilla hinchada resultan-
te de infeccin localizada.
faringeas, y algunas veces padecen torticolis (figura 5-8).
Los estertores traqueales y la disnea pueden ser resultado de
infecciones en el aparato respiratorio. Anteriormente se uti-
lizabael trmino roup para indicar un trastorno en el que los
signos se relacionaban con infecciones crnicas de las mu-
cosas ceflicas. El trmino no se limitaba a CA, tambin nosa en pollos y patos que mueren de la forma aguda de CA
incluia a otras enfermedades. Las aves infectadas de manera
crnica pueden morir, permanecer infectadas por largos
periodos o recuperarse.
de las vsceras abdominales, y puede ser muy pronunciada
en los vasos pequefios de la mucosa duodenal (figura 5-9).
Por lo general, se pueden observar grandes cantidades de
bacterias a travs del microscopio, en los vasos hipermicos.
A menudo se encuentran hemorragias petequiales y equi-
mticas y pueden estar muy distribuidas. Las hemorragias
subepicrdicas (figura 5-1 OA) y subserosasson frecuentes,
como las hemorragias en los pulmones, grasa abdominal y
mucosa intestinal. Es frecuente que haya mayor cantidad de
lquido pericrdico y peritoneal. Son visibles tambin la
coagulacin intravascular diseminada o la trombosis fibri-
inducida de manera experimental (69, 104).

Lesiones macroscpicas y microscpicas

Las lesiones de CA no son constantes, pero difieren en tipo

y gravedad. La mayor variacin se vincula con el curso de
la enfermedad, si es agudo o crnico. Aunque es convenien-
te para propsitos descriptivos referirse a clera agudo o
crnico, algunas veces es dificil categorizar la enfermedad
de esta manera. Los signos de la infeccin y lesiones que se
presentan pueden ser intermedias a las descritas para las
formas aguda y crnica.

Agudo
Cuando el curso de la enfermedades agudo, casi todas Figura 5-8. Clera aviar crnico; torticolis resultante de
las lesionespasmar/em se relacionan con alteraciones infeccin en las meninges.
J 52 . Enfermedades de las aves (Captulo5)

Figura 5-10A . A. CA agudo; hemorragias subepicrdicas

en un pavo. B. CA agudo; mltiples focos necrticos en
hgado de pavo. C. CA agudo; pulmn de pavo con extensas
hemorragias y reas en parche de necrosis (flecha), yenfi-
sema. D. Necrosis submasiva con exudado fibroso en super-
ficie pleural. E. CA agudo; foliculo ovrico flcida (flecha) con
vasos sanguneos teca les menos evidentes de lo normal.
F. CA crnico; exudado caseoso en bolsa esternal (A) y
articulacin del tarso (B) de un pavo.

relacionaron con infecciones en los huesos craneales, odo

medio y meninges. En un estudio de pavos infectados de
manera natural, con tortcolis, Olson (101) describi le-
siones en estos sitios. La lesin macroscpica notable fue
exudado, caseoso amarillento en espacios areos de los
huesos calvarios. Se observ infiltracin heterofilica y la
fibrina en los espacios areos, odo medio y meninges.
Las clulas gigantes multinuclearesmuchas vecesse vinculan
con masas necrticas de heterfilos en los espacios areos.
Se hallaron lesionesparecidasen pavos expuestosde manera
experimental (102). Hay infecciones menngeas localizadas
(figura 5-13) sin afectar los huesoscranealeso el odo medio
en pavos con tortcolis, ya que tienen infeccin cerebelar(35).
Figura 5-9. Clera aviar agudo; hiperemia de duodeno en
pollo Inmunidad
Los higados de aves con infeccin aguda pueden estar Pasteur(107) utiliz un cultivo avirulento atenuado por cre-
hinchados, y por lo general, contienen mltiples reas pe- cimiento prolongado en medio artificial y origin inmuni-
queas focales de necrosis coagulativa (figura 5-10B) y de
infiltracin heterofilica (figura 5-11). Algunas de las
P. multocida menos virulentas no generanfocos necrticos en
el hgado. Adems hay infiltracin heterofilica en los pul-
mones y otros rganos parenquimatosos (117). Los pulmo-
nes de los pavos se afectan con mayor gravedad que los de
pollos, con neumona como una secuela frecuente. Grandes
cantidades de moco viscoso pueden observarseen el aparato
digestivo, en particular en la.faringe, buche e intestino.
Los ovarios en las gallinas de postura se afectan mu-
chas veces. Es comn que los folculos maduros aparezcan
flccidos; los vasos sanguneosde la teca, que por lo normal
se observan con facilidad, son menos evidentes (figura
5-10E). El material del vitelo de los folculos rotos puede
encontrarse en la cavidad peritoneal. Los folculos inmadu-
ros y el estroma ovrico a menudo estn hipermicos.

Crnico
El CA crnico se caracteriza, por lo comn, por infecciones
localizadas; en contraste con la forma septicmica de la
enfermedad aguda, sta por lo general es supurativa y se
distribuye ampliamente en todo el cuerpo. Muchas veces,
se presenta en aparato respiratorio e incluye cualquier parte,
incluso senos y huesos neumticos (figura 5-12). La neu-
mona (figura 5-IOC,D) es una lesin frecuente en especial
en pavos. Son posibles las infecciones de la conjuntiva y
tejidos adyacentes (vase figura 5-7) y tambin el edema
facial. Las infecciones localizadas pueden incluir las articu-
laciones tibiotarsianas (figura 5-10 F), cojinetes plantares,
cavidad peritoneal y oviducto.
Las infecciones localizadas crnicas pueden compren-
der el odo medio y huesos craneales, y se informa que Figura 5-11. Clera aviar agudo; necrosis coagulativa e
provocan tortcolis. En pavos, la tortcolis y muerte se infiltracin heterofilica en hgado de pavo. H & E, 600x.
154 . Enfermedades de las aves
Figura 5-12. Clera aviar crnico; exudado caseoso (fle-
chas) en hmero de pavos.
dad que protegi a las aves contra una exposicin subse-
cuente. El uso de su mtodo en campo, no prob ser prctico,
debido a que no se puede obtener una atenuacin uniforme
y hubo prdidas graves, algunas veces, en las parvadas
vacunadas. . en agua de bebida induce inmunidad en pavos contra un tipo
Desde el trabajo clsico de Pasteur, se han hecho
numerosos intentos por producir vacunas eficaces contra el
CA, pero los resultados no han sido satisfactorios. Sin
embargo, existen pocas dudas de que se puede inducir una
inmunidad sustancial,pero no absoluta, en las aves por el uso
de vacunas muertas de P. mu/tocida en condiciones contro-
ladas (10, 52); stas por lo comn se preparan por creci-
miento de cepas inmungenas seleccionadas en un medio
adecuado y se suspenden en solucin salina formalizada.
Los microorganismos muertos, por lo general, seincorporan
con un adyuvante y se inyectan por va subcutnea.
En condiciones de campo, llegan a suceder prdidas
por CA en las parvadas vacunadas. Esta falla puede deberse
a una preparacin inadecuada de la vacuna o mala adminis-
tracin o por alteraciones inmunitarias en las aves. Hcd-
dleston y Reisinger (56), demostraron que el estrs
ocasionado por el cambio en el orden social de los machos
vacunados, as como tambin la infeccin por viruela aviar
en pollos al momento de vacunacin y exposicin, reducen
de manera significativa la eficacia de la vacunacin. En
estudios experimentales (110), la manifestacin de resisten-
cia adquirida se alter en pavos vacunados contra P. mu/to-
cida, mientras reciban aflatoxina en el alimento. Tambin
se observ que un aislamiento de P. mu/tocida recuperado
(Captulo5)
Figura 5-13. Clera aviar crnico; meningitis fibrinosupura.
tiva en pavos. H & E, 400x
antes de un brote de CA en pavos vacunados, difirieron
serolgicamente del cultivo utilizado en la preparacin de
la vacuna (60).
En estudios experimentales, Heddleston y Rebers (54)
pudieron comprobar que las bacterinas preparadas con teji-
dos de pavos infectados o P multocida vivas administradas
inmungeno diferente. Una bacterina preparada con bacte-
rias crecidas en medios agares convencionales, no inducen
inmunidad cruzada. Estos estudios sealan que P multocida
origina un amplio espectro de inmungenos in vivo y menor
in vitro. Rimler (124) mostr que los pavos vacunados con
P multocida crecidas in vivo y al desafiar con la cepa
homloga produjo suero que inmuniz de manera pasi-
va pavipollos contra cinco serotipos diferentes. Bierer y
otros en la Universidad Clemson, renovaron el inters en
vacunas vivas de CA administradas en el agua de bebida.
Bierer y Oerieux (13) demostraron buena inmunidad en
pavos de 14 semanasde edad que recibieron un cultivo vivo
de P multocida (cepa CU, antes CS-148) en el agua de
bebida dos semanas antes de exponerlas al desafio. Sin
embargo, la vacuna mat a 4.2% de 120 pavos. Se lograron
mejores resultados mediante inoculacin en pavos de ocho
semanas con una bacterina muerta y que recibieron una
vacuna viva dos semanas despus; la vacuna viva mat a
slo 2.5% de 120 pavos. Oerieux y Bierer (26) establecieron
que se puede obtener buena inmunidad en pavos de seis
semanasde edad, por administracin de dos dosis de vacuna
en el agua de bebida en el mismo dia y repitiendo la
vacunacin en cuatro semanas. Sin embargo, no hay datos
de la duracin de la inmunidad o el nmero de pavos

muertos por la vacunacin. La cepa CU administrada en el
agua de bebida fue inmunolgicamente menos eficaz en
pollos que en pavos, por inoculacin en el pliegue del ala o
subcutnea que en el agua de bebida (25). Se dispone de
manera comercial de vacunas vivas para administrarlas por
va oral a pavos y va parenteral a pollos.
Maheswaran y colaboradores (85), quienes tambin in-
dujeron la inmunidad en pavos con las vacunas vivas en el
agua de bebida, sugirieron que la vacuna induce proteccin
localimda, pero no sistmica. En otros estudios, Heddleston
y colaboradores (62) mostraron que el suero de aves vacu-
nadas por el agua de bebida inducira inmunidad pasiva en
pollos y pavos.
La inmunidad pasiva para la prevencin de CA la
estudi Kitt en 1892, quien utiliz suero equino inmunitario.
Este mtodo se emple muchas veces, pero debido a la corta
duracin de la inmunidad pasiva, en la actualidad seusa muy
poco. Bolin y Eveleth (14) mencionaron que el antisuero de
P multocida preparado en pollos dio proteccin mxima
de 16 a 24 horas despus de la inyeccin; la proteccin
comenz a disminuir despus de 48 horas y desapareci
despusde 192 horas.
DIAGNSTICO
Se puede hacer un diagnstico presuntivo de CA a partir de
observaciones clnicas, hallazgos de la necropsia o aisla-
miento de P. multocida; un diagnstico concluyente se debe
basar en los tres. Los signos y lesiones de la enfermedad ya
se describieron.
Aislamiento e identificacin
P multocida se puede aislar con facilidad de las vsceras de
las aves que mueren de CA aguda y por lo general, de lesio-
nes de casos crnicos; es menos probable que se asle de
sobrevivientes deshidratadosy emaciadosde un brote agudo.
Se puede hacer un diagnstico tentativo de CA agudo, por
demostracin de los microorganismos bipolares en impron-
tas hepticas (vase figura 5-2) con tincin de Wright. La
microscopia inmunofluorescente se puede utilizar para
identificar P multocida en tejidos o exudados (87).
La mdula sea, sangre del corazn, hgado, meninges
o lesiones localizadas son mejores para los cultivos. Para
aislar P multocida, se marca el tejido o exudado con esp-
tula y se toma una muestra por insercin de un hisopo de
algodn o asa de alambre sobre la superficie marcada. Si las
aves estn vivas, se obtiene moco de la nariz o se inserta un
hisopo de algodn a la hendidura nasal. Se transfiere la
muestraa caldo peptonay sesiembra en agar almidn dextrosa
que contenga suero de pollo a 5% u otro medio apropiado.
Las muestras tambin se pueden sembrar en medios de agar
sangre o MacConkey para facilitar la identificacin.
Las colonias caractersticas de P multocida (descritas
en Etiologa) se transfieren a agar almidn dextrosa de
cultivo inclinado, se incuban de 18 a 24 horas. Los tubos
de base caldo rojo fenol que contienen 1% de glucosa,
lactosa, sucrosa, manitol y maltosa, respectivamente, se
Clera aviar. 155
inoculan luego con crecimiento de los cultivos inclinados.
La fermentacin de glucosa, sacarosay manitol sin gas es
caractersticode P. mu/tocida. Por lo general, la lactosa no
se fermenta, pero algunos aislamientos la llegan a fermentar.
Se inocula 2% de triptosa en 0.85% de solucin salina, se
incuba 24 horas a 37 C y se prueba para indol (prueba
de Kovac). Casi siempre P. mu/tocida genera indol. No debe
haber hemlisis de sangre y no hay crecimiento en agar
MacConkey (cuadro 5-2).
La inoculacin de animalespuedeutilizarse para facilitar
el aislamiento de P. mu/tocida de material contaminado. Los
conejos, hamsters o ratones se inoculan por va subcutnea
o intraperitoneal con 0.2 mL de exudado o tejido macerado.
Si hay P. mu/tocida, por lo comn, el animal muere a las 24
a 48 horas, y el microorganismo puede aislarse en cultivos
puros de corazn, sangre e hgado.
El diagnstico serolgico de CA por aglutinacin de
sangrecompleta, aglutinacin en placa con suero,o en pruebas
de difusin en agar, tienen poco valor en clera crnico y
ningn valor con la manera aguda de la enfermedad.
Diagnstico diferencial
P. gallinarum y P. haemolytica son dos bacterias muy rela-
cionadas que se pueden aislar de aves enfermas y se identi-
fican de modo equivocado como P. multocida (53). Hall y
colaboradores (46) describieron por primera vez a P. galli-
narum, quienes la aislaron con P. multocida de pollos con
otras enfermedades caracterizadas por inflamacin de las
vas respiratorias altas. La prueba de precipitina en difusin
en gel presenta un antgeno comn entre P. gallinarum y
P. multocida. Clark y Godfrey (20), descubrieron que P.
gallinarum se vinculaba con una compleja enfermedad res-
piratoria en pollos en el sur de California. Gilchrist (40), en
una investigacin de enfermedades respiratorias aviares
en Nueva Gales Sur, explica el hallazgo de P. gallinarum,
P. haemolytica y P. multocida. Harbourne (48) aisl P. hae-
molytica en cuatro ocasiones de hgados de pollos y pavos
jvenes. Se aisl P. haemolytica de pollos jvenes con
salpingitis, que con frecuencia se acompaaba por catarro
nasal, infeccin por helmintos o leucosis; el microorganis-
mo tambin se aisl de pulmones de aves con enfermedad
respiratoria crnica y bronquitis infecciosa (98). Matthes y
colaboradores (88) aislaron P. haemolytica de pollos con
septicemia. El cloramfenicol fue eficaz en el tratamiento.
Hackingy Pettit (45) informaronde ocho casosde P. hae-
molytica en pollonas y gallinas de postura: cinco casos
implicaron la produccin de huevo, con algunas aves que
mostraron peritonitis o salpingitis; tres casos provocaron
mortalidad, algunas aves tenan enteritis~enteritis y hepatitis
o infeccin respiratoria. En casi todos los casos, se pensaba
que P. haemolytica era un patgeno secundario.
Las caractersticas diferenciales de varias especies de
pasteurelasque se pueden aislar de las aves se enlistan en el
cuadro 5-2.
156 Enfermedades de las aves
TRATAMIENTO
La quimioterapia antibacteriana se usa de manera extensa
con xito variable en el tratamiento de CA, lo que depende
de la prontitud del tratamiento y del fnnaco utilizados.
Muchas veces, las pruebas de sensibilidad son ventajosas,
ya que las cepas de P multocida varian en susceptibilidad a
los agentes quimioteraputicos (30, 142) Y puede desarro-
llarse resistencia al tratamiento, en especial durante el em-
pleo prolongado de estas sustancias.
Sulfonamidas
Se han utilizado varias de las sulfonamidas de manera
experimental y en brotes naturales. Sus principales des-
ventajas son su accin bacteriosttica en vez de la ac-
cin bactericida, la incapacidad para curar abscesos
localizados, y el efecto txico en aves. Kser y colabora-
dores (81) informan reduccin de 63 a 85% en la mortali-
dad de CA producida de manera experimental, comparada
con testigos no tratados cuando se utiliz sulfametacina y
sulfametacina sdica. En brotes naturales, la mortalidad se
redujo en 45 a 75%. Se consiguieron resultados favorables
con 0.5 a 1% del fnnaco en el alimento o 0.1% en el agua
de bebida.
Alberts y Graham (3) emplearon 0.5% de sulfamera-
cina en alimento mezclado durante cinco dias en un brote
de campo de CA en pavos. La mortalidad fue de 1.9% en el
grupo tratado, comparado con 500/0en aves no tratadas. El
CA se present cuatro veces despus de terminar el trata-
miento, y cada vez se detuvieron las prdidas despus de
que los pavos recibieron la mezcla de sulfameracina en el
alimento. En infeccin experimental en pavos, la sulfame-
racina sdica en dosis oral de 143 y 107.25 mgikg de peso
corporal redujo de manera eficaz la mortalidad. En pollos,
0.2% de sulfameracina sdica en el agua de bebida o 0.4%
de sulfameracina en el alimento detuvieron la mortalidad en
un brote establecido dos dias despus del tratamiento (1).
La sulfaquinoxalina en cantidades de 0.01 a 0.05% en el
agua de bebida, result por completo profilctico en CA
experimental cuando el tratamiento se inici 24 horas
despus de inocular a las aves. Peterson (108) trat dos
brotes naturales en parvadas de pavos con xito con 1:2 000
a 1:4 000 de dilucipn del frmaco en el agua de bebida.
Descubri que la sulfametacina y sulfameracina sdica
tambin fueron muy eficaces en la reduccin del CA expe-
rimental; fueron menos eficaces la sulfadiacina, sulfatiazol
y sulfanilamida. La sulfaquinoxalina la utiliz Delapilane
(24) en una dosis de 0.1%0 0.05%en la mezcla del alimento
en profilaxis de CA en pollos. Nelson (97) inform de
resultados favorables en el control de la mortalidad en pavos
con una concentracin de 0.025% de sulfaquinoxalina en el
agua de bebida por 5 o 7 dias; estableci tambin que su
administracin un dia y cuatro sin tratamiento, por lo gene-
ral control la mortalidad y permiti el crecimiento final de
las aves para el mercado. Dorsey y Harshfield (32) confor-
maron la utilidad de varias sulfonamidas para disminuir las
prdidas por CA, si el tratamiento se lleva a cabo en las
primeras etapas del brote. Tambin notaron la frecuente
recurrencia de la mortalidad, luego de interrumpir el trata-
(Captulo5)
miento, y los resultados no son satisfactorios despusde que
la enfermedad se hace crnica.
Stuart y colaboradores (139) indican que la sulfaetoxi-
piridacina es eficaz en el control de CA en pollos y pa-
vos. La efectividad del fnnaco dependa en parte de la
dosis, y la duracin y prontitud del tratamiento. La sulfadi-
metoxina, usada sola o potencial izada con ormetoprim, fue
segura, aceptable y eficaz contra CA inducida de manera
experimental en pollos y pavos (90 a 93 y ]39). Anderson
y colaboradores (6) indican que la sulfacloropiracina ad-
ministrada en el agua de bebida, fue eficaz en la preven-
cin de mortalidad en pollos expuestos de manera
experimental.
Antibiticos
La estreptomicina aplicada por va 1M en una dosis de
150000 /.Ig previno muertes en pavos adultos cuando se
administr antes o en el momento de inocular P. multocida.
Cuando se retras el tratamiento por 6 a 24 horas o se redujo
la dosis, se present infeccin crnica (89). La penicilina,
estreptomicina, penicilina y estreptomicina juntas, y la oxi-
tetraciclina (administradas por va 1M al momento de la
exposicin experimental en pollos) actuaron como agentes
teraputicos (12). La clortetraciclina redujo las prdidas en
pollos en casi 80% cuando se aplicaron a dosis de 40 mg/kg
de peso corporal por va 1M, 30 minutos despus de la
inoculacin parenteral del microorganismo (84). Los pollos
que recibieron mezcla de alimento con 1 mg/g tuvieron 50%
menos prdidas que los testigos no tratados. En un brote de
CA en faisanes; sin embargo, Alberts y Graham (4) no
observaron ningn resultado benfico cuando se agreg
1 mg/g de alimento. Cuando se aplica la clortetraciclina por
va 1M se registra una ligera disminucin en la mortalidad.
La novobiocina administrada en el alimento o en el agua
redujo las prdidas por muerte en pavos expuestos de manera
experimental (47). El cloramfenicol (20 mg/kg de peso corpo-
ral) en una sola inyeccin 1M result eficaz en el tratamiento
de CA, pero en las parvadas enfermas al mismo tiempo de
CA y TA o viruela aviar no fue eficaz el tratamiento con cloram-
fenicol (65). Una combinacin de cloramfenicol-dexametaso-
na-piribenzamina se utiliz con xito en la vacunacin del
tratamiento de CA en pavos reproductores. Los problemas
respiratorios, que se presentaron una semana despus del
brote inicial, respondieron con rapidez a la administracin
1M de esta combinacin de frmacos (42). La eritromicina
hidrosoluble en una dosis de 454 g/185L de agua para beber
detuvieron la mortalidad en dos parvadas de patos almizcleros
pequeos infectados con P. multocida (49).
Los antibiticos usados en raciones a muy bajas dosis
para promover el crecimiento, de acuerdo con experimentos
de Dorsey y Harshfield (32), no influyeron de manera
significativa en el curso de la infeccin de CA en aves
inoculadas. En cantidades teraputicas, las aves que recibie-
ron penicilina y estreptomicina en el alimento murieron en
los mismos porcentajes que los testigos. No hubo muertes
en grupos a los que se dieron sulfaquinoxalina o sulfamera-
cina. Estos investigadores descubrieron que la oxitetracicli-
na y clortetraciclina tambin resultaron eficaces en la
prevencin de la mortalidad en CA experimental en una
pequea parvada de aves de postura; la mortalidad fue 80%

en un grupo no tratado comparado con 12% en el grupo que
recibi alimento que contena oxitetraciclina a una concen-
tracin de 500 g/ton. En seis brotes naturales, la oxitetraci-
clina en esta concentracin detuvo la mortalidad, pero las
prdidas regresaron en tres parvadas, despus de retirar el
antibitico.
. PREVENCiN Y CONTROL
Procedimientos de manejo
Se puede prevenir CA mediante la eliminacin de reservo-
rios de P multocida o por prevencin de su acceso a las
parvada de aves domsticas. Las prcticas de manejo ade-
cuadas,con nfasis en la sanidad como lo prescriben Zander,
Bermudez y Mallinson (vase captulo 1), son los mejores
medios para prevenir el clera aviar. A diferencia de muchas
enfermedades bacterianas, el CA no es una enfermedad de
incubadora; se presenta, por tanto, despus de que las aves
estn en las manos del productor, y se deben considerar
todas esas formas sobre cmo se puede introducir la infec-
cin a la parvada.
La fuente primaria de infeccin en aves, por lo general,
son las enfermas o aquellas en recuperacin y que toda-
va son portadoras del microorganismo causante. Slo aves
jvenes se deben introducir a una nueva parvada; se deben
criar en un ambiente limpio por completo aisladas de otras
aves. El aislamiento se debe extender a las casetas.A menos
que se proporcionen casetas separadas para el primero y
segundo ao de las parvadas de postura, se debe comercia:.
lizar la parvada vieja por completo. No se deben criar
diferentes especies de aves en las mismas instalaciones. No
es exagerado el peligro de mezclar aves de diferentes par-
vadas. Los animales de granja (en particular, cerdos, perros
y felinos) no deben tener acceso al rea de las aves. Los
bebederos deben ser autolavables y se deben cubrir los co-
medores para prevenir en lo posible la contaminacin.
El hecho de que P multocida se recupere de muchas
especies de aves de vuelo libre, hace considerar esta fuente
de infeccin para las aves domsticas, tomando medidas
para prevenir su relacin con la parvada. Los pavos criados
en reas donde el CA es un problema grave, necesitan ser
confinados en casetasdonde no tengan contacto con aves de
REFERENCIAS
l. Alberts, J.O.1950. The prophylacticandtherapeuticproper-
ties ofsulfamerazinein fowl cholera.Am J Vet Res 11:414-
420.
2. Alberts, J.O., and R. Graham. 1948.Fowl cholerain tur-
keys.North Am Vet 29:24-26.
3. Alberts, J.O., and R. Grahamx 1948.Sulfamerazinein the
treatmentoffowl cholerainturkeys.AmJ VetRes9:310-313.
4. Alberts, J.O., and R. Graham. 1951. An observationon
aureomycintherapyof fowl cholerain pheasants.Vet Med
46:505-506.
5. Anderson, L.A.P., M.G. Coombes, and S.M.K. Mallick.
1929. On the dissociationof Bacillus avisepticus.Indian J
Med Res29:611-622.
6. Anderson, N.G., W.C. Alpaugh, and C.O. Baughn. 1974.
Clera aviar. 157
vuelo libre, roedores y otros animales. Si hay un brote de
dicha enfermedad, se debe cuarentenar la parvada y eliminar
statan pronto como seaposible econmicamente. Sedeben
limpiar y desinfectar las instalaciones y equipo antes de
volver a repoblar.
Inmunizacin
En reas donde es prevalente el CA se debe considerar la
vacunacin, pero no se debe sustituir por buenas prcticas
sanitarias. Se producen bacterinas comerciales y vacu-
nas vivas. Las bacterinas, por lo general, contienen toda~
las clulas de serotipos 1, 3 Y 4 emulsificadas en un adyu-
vante oleoso. En EUA, hay tres vacunas vivas autgenas
disponibles, y son CU, una cepa de baja virulencia; M-9,
una mutante de CU con muy poca virulencia; PM-I, una
mutante de CU con virulencia intermedia entre CU y M-9.
Las bacterinas se inocularon por va subcutnea tanto en
pollos como en pavos. Las vacunas vivas se administra-
ron en el agua de bebida para los pavos y por membrana del
ala en pollos.
Las bacterinas, vacunas vivas o ambas se utilizan con
reproductoras de engorda. Por lo general, se administran dos
dosis de bacterina, la primera a las 8 a 10 semanas de edad
y la segunda a las 18 a 20 semanasde edad. La proteccin
slo se desarrolla contra los serotipos contenidos en la
bacterina y no proporciona inmunidad slida para un ciclo
completo de postura. La vacuna viva, cuando se aplica a
reproductores de engorda, por lo general, se aplica en un
esquema similar al de la bacterina. La vacunacin con
agentes vivos, resulta en una proteccin prolongada de
amplio espectro, pero las vacunascon frecuencia causan CA
crnico. Un tercer programa incluye la administracin de
bacterina a las 8 a 10 semanas de edad, seguida de una
vacuna viva a las 18 a 20 semanas de edad. Este progra-
ma por lo general, brinda una amplia proteccin y minimiza
la enfermedad inducida por la vacuna viva.
Los pavos para consumo se protegen, casi de manera
exclusiva, con vacunas vivas. La primera aplicacin se
practica a las 6 a 8 semanas,seguida por otras aplicaciones
cada 4 a 6 semanashasta que estn en edad de ser enviadas
al mercado. Las bacterinas se aplican en pavos reproducto-
res, 2 a 5 veces antes del inicio de la produccin de huevo,
aplicando la primera dosis a las 6 a 8 semanas..
Effect of sulfachloropyrazinein the drinking water of chick-
ens infected experimentallywith fowl cholera. Avian Dis
18:410-415.
7. Anonymous. 1867.Poultry Diseases,USDA Monthly Rep,
pp. 216-217.
8. Arsov, R. 1965. The portal of infection in twl cholera.
NauchniTr VisshVet Med 1nst14:13-17.
9. Baba, T., and Y. Bito. 1966. Studieson fue toxin of Pas-
teurellamultocida.Jpn J Bacteriol21:711-714.
10. Bairey, M.H. 1975.1mmuneresponseto fowl choleraanti-
gens.Ann J Vet Res36:575-578.
11. Berkman, S. 1942.Accessorygrowth factor requirements
ofthe membersofthe genusPasteurella.J 1nfectDis 71:201-
211.
158 . Enfermedades de las aves
12. Bierer, B.W. 1962. Treatment ofavian pasteurellosis with
injectable antibiotics. J Am VetMedAssoc 141:1344-1346.
13. Bierer, B.W., and W.T. Derieux. 1972. Immunologic res-
ponse ofturkeys to an avirulent Pasteurella multocida vaccine
in the drinking water. Poult Sci 51 :408-416.
14. Bolin, F.M., and D.F. Eveleth. 1951. The use ofbiological
produets in experimental fowl cholera. Proc 88th Annu Meet
Am Vet Med Assoc, pp. 110-1 12.
15. Breed, R.S., E.G.D. Murray, and N.R. Smith. 1957. Ber-
gey's Manual ofDeterminative Bacteriology, 7th ed. Williams
& Wilkins, Baltimore, MO.
16. Brogden, K.A., and R.A. Packer. 1979. Comparison of
Pasteurella multocida serotyping systems. Am J Vet Res
40:1332-1335.
17. Brogden, K.A., K.R. Rhoades, and K.L. Reddleston. 1978.
A new serotype ofPasteurella multocida associated with fowl
cholera. Avian Ois22:185-190.
18. Buchanan, R.E., J.G. Rolt, and E.F. Lessel. 1966. Index
Bergeyana. Williams & Wilkins, Baltimore, MO.
19. Carter, G.R. 1955. Studies on Pasteurella multocida. l. A
hemagglutination test for the identification of serological
types. Am J Vet Res 16:481-484.
20. Clark, D.5. and J.F. Godfrey. 1960. Atypical Pasteurella
infections in chickens. Avian Ois 4:280-290.
21. Curtice, C. 1902. Goose septicemia. Univ Rl Agric Exp Stn
Bull 86:191-203.
22. Das, M.S. 1958. Studies on Pasteurella septica (Pasteurella
multocida). Observations on some biophysical charac-
teristics. J Comp Pathol Ther 68:288-294.
23. De Jong, M.F., and G.R.A. Borst. 1985. Selective media for
the isolation of P. multocida and B. bronchiseptica. Vet Rec
116:167.
24. Delaplane, J.P. 1945. Sulfaquinoxaline in preventing upper
respiratory infection of chickens inoculated with infective
field materia! containing Pasteurella avicida. Am J Vet Res
6:207-208.
25. Derieux, W.T. 1978. Responses ofyoung chickens and tur-
keys to virulent and avirulent Pasteurella multocida adminis-
tered by various routes. Avian Ois 22:131-139.
26. Derieux, W.T., and B.W. Bierer. 1975. The CU strain of
Pasteurella multocida. Proc 24th West Poult Ois Conf, pp.
64-66.
27. DeVolt, R.M., and C.R. Davis. 1932. A cholera-like disease
in turkeys. Cornell Vet 22:78-80.
28. Dimov, l. 1964. Survival of avian Pasteurella multocida in
soils at different acidity, humidity and temperature. Nauchni
Tr Vissh Vet Med Inst Sofia 12:339-345.
29. Donahue, J.M., and L.O. Olson. 1972. Biochemic study of
Pasteurella multocida from turkeys. Avian Ois 16:501-505.
30. Donabue, J.M., and L.O. Olson. 1972. The in vitro sensiti-
vity of Pasteurella multocida of turkey origin to various
chemotherapeutic agents. Avian Os 16:506-511.
31. Dorsey, T.A. 1963. Studies on fowl cholera. l. A biochemic
study of avian Pasteurella multocida strains. Avian Ois 7:386-
392.
32. Dorsey, T.A., and G.S. Rarshlield. 1959. Studies on control
offowl cholera. South Oakota State Univ Agric Exp Stn Bull
23:1-18.
33. Dougherty, E.1953. Oisease problems confronting the duck
industry. Proc 90th Annu Meet Am Vet Med Assoc, pp.
359-365.
34. Faddoul, G.P., G. W. Fellows, and J. Baird. 1967. Pasteurel-
losis in wild birds in Massachusetts. Avian Ois 11:413-418.
35. Fenstermacher, R., and B.S. Pomeroy. 1941. Encephalitis-
like symptoms in turkeys associated with a Pasteurella sp.
Cornell Vet 31 :295-301.
36. Flossmann, K.D., Feist, R., Rofer, M., and W. Erlef. 1974.
Untersuchungen uber chemisch definierte nahrmedien fur
(Captulo5)
Pasteurella multocida und P. haemolytica. Z Allg Mikrobiol
14:29-38.
37. Gadberry, J.L., and N.G. Miller. 1977. Use of bacterio-
phages as an adjunct in fue identification of Pasteurella mul-
tocida. Am J Vet Res 38:129-130.
38. Garlinghouse, L.E., DiGiacomo, R.F., Van Hoosier, G.L.
and J. Condon.1971. Selective media for Pasteurella multo-
cida and Bordetella bronchiseptica. J Lab Anim Sci 31 :39-42.
39. Gershman, M., J.F. Witter, H.E. Spencer, and A. Kalvaitis.
1964. Epizootic offowl cholera in fue common eider duck. J
Wildl Manage 28:587-589.
40. Gilchrist, P. 1963. A survey of avian respiratory disease.
Aust Vet J 39:140-144.
41. Glorioso, J.C., G.W. Jones, H.G. Rush, L.J. Pentler, C.A.
Darif and J.E. Coward. 1982. Adhesion of tYpe A Pas-
teurella multocida to rabbit pharyngeal cells and its possible
role in rabbit respiratory tract infection. Infect Immun
35:1103-1109.
42. Grant, G., A.M. Russeli, and D.McK. Fraser. 1968. Treat-
ment offowl cholera. Vet Rec 83:419.
43. Gray, H.1913. Some diseases ofbirds. In E.W. Hoare (ed.).
A System of Veterinary Medicine, vol. l. Alexander Eger,
Chicago, pp. 420-432.
44. Gregg, D.A., L.O. Olson, and E.L. McCune. 1974. Experi-
mental transmission of Pasteurella multocida from raccoons
to turkeys via bite wounds. Avian Dis 18:559-564.
45. Hacking, W.C., and J.R. Pettit. 1974. Pasteurella
hemolytica in pullets and laying hens. Avian Dis 18:483-486.
46. Hall, W.J., K.L. Heddleston, D.H. Legenhausen, and R. W.
Hughes. 1955. Studies on pasteurellosis: l. A new species of
Pasteurella encountered in chronic fowl cholera. Am J Vet Res
16:598-604.
47. Hamdy, A.H., and C.J. Blanchard. 1970. Effect of novo-
biocin on fowl cholera in turkeys. Avian Dis 14:770-778.
48. Harbourne, J.E 1962. A hemolytic coccobacillus recovered
from poultry. Vet Rec 74:566-567.
49. Hart, L. 1963. Treatrnent of duck cholera with erythromycin.
Aust Vet J 39:92-93.
50. Heddleston, K.L. 1962. Studies on pasteurellosis. V. Two
immunogenic tYpes of Pasteurella multocida associated with
fowl cholera. Avian Dis 6:315-321.
51. Heddleston, K.L.1970. Personal communication.
52. Heddleston, K.L. 1972. Avian Pasteurellosis. In M.S. Hof-
stad, B. W. Calnek, C.F. Helmboldt, W.M. Reid, and H. W.
Yoder, Jr. (eds.). Diseases of Poultry, 6th ed. lowa State
UniversitY Press, Ames, lA, pp. 219-241.
53. Heddleston, K.L. 1975. Pasteurellosis. In S.B. Hitchner,
C.H. Domermuth, H.G. Purchase, and J.E. Williams (eds.).
Isolation and Identification of Avian Pathogens. American
Association of Avian Pathologists, Kennett Square, PA, pp.
38-51.
54. Heddleston, K.L., and P.A. Rebers. 1972. Fowl cholera:
cross-immunitY induced in turkeys with formalinkilled in-
vivo-propagated Pasteurella multocida. Avian Ds 16:578-
586.
55. Heddleston, K.L., and P.A. Rebers. 1975. Properties offree
endotoxin from Pasteurella multocida. Am J Vet Res 36:573-
574.
56. Heddleston, K.L., and R.C. Reisinger. 1960. Studies on
pasteurellosis. IV. KilIed fowl cholera vaccine adsorbed
on aluminum hydroxide. Avian Dis 4:429-435.
57. Heddleston, K.L., and L.P. Watko. 1963. Fowl cholera:
susceptibilitY of various animals and their potential as dis-
seminators of disease. Proc 67th Annu Meet US Livest Sanit
Assoc, pp. 247-251.
58. Heddleston, K.L., and G. Wessman. 1975. Characteristics
of Pasteurella multocida of human origino J Clin Microbiol
1:377-383.

59. Heddleston, K.L., L.P. Watko, and P.A. Rebers. 1964.
Dissociation of a fowl choJera strain ofPasteurella multocida.
Avian Dis 8:649-657.
60. Heddleston, K.L., J.E. Gallagher, and P.A. Rebers. 1970.
Fowl cholera: immune responses in turkeys. Avian Dis
14:626-635.
61. Heddleston, K.L., J.E. Gallagher, and P.A. Rebers. 1972.
Fowl cholera: gel diffusion precipitin test for serotyping Pas-
teurella multocida from avian species. Avian Dis 16:925-936.
62. Heddleston, K.L., P.A. Rebers, and G. Wessman. 1975.
Fowl cholera: immunologic and serologic response in turkeys
to live Pasteurella multocida vaccine administered in the
drinking water. Poult Sci 54:217-221.
63. Hendrickson, J.M., and K.F. Hilbert.1932. The persistence
ofP. avium in the blood and organs offowls with spontaneous
fowl cholera. J Infect Dis 50:89-97.
64. Henry, D.S. 1933. Dissociation in the genus Brucella. J Infect
Dis 52:374-402.
65. Horvath, Z., M. Padanyi, and Z. Palatka. 1962. Chloram-
phenicol in the treatrnent of fowl cholera. Magy Allatory
Lapja 17:332-336.
66. Hughes, T.P. 1930. The epidemiology of fowl cholera. 11.
Biological properties ofP. avicida. J Exp Med 51 :225-238.
67. Hughes, T.P., and I.W. Pritchett. 1930. The epidemiology
of fowl cholera. 111.Portal of entry of P. avicida; reaction of
the host. J Exp Med 51 :239-248.
68. Hungerford, T.G.1968. A clinical note on avian cholera. The
effect of age onthe susceptibility offowls. Aust Vet J 44:31-
32.
69. Hunter, D. and G. Wobeser. 1980. Pathology of experimen-
tal avian cholera in mallard ducks. Avian Dis 24:403-414.
70. Iliev, T., R. Arsov, l. Dimov, G. Girginov, and E. Iovcev.
1963. Swine, cattle, and sheep as carriers and latent sources
of pasteurella infection for fowl. Nauchni Tr Vissh Vet Med
Inst Sofia II :281-288.
71. lliev, T., R. Arsov, E. Iovcev, and G. Girginov. 1963. Role
of swine in the epidemiology of fowl cholera. Nauchni Tr
Vissh Vet Med Inst Sofia II :289-293.
72. Iliev, T., R. Arsov, and V. Lazarov.1965. Can fowls, carriers
of Pasteurella, excrete the organism in faeces? Nauchni Tr
Vissh Vet Med Inst 14:7-12.
73. lovcev, E. 1967. The role of Argas persicus in the epidemio-
logy offow! cholera. Angew ParasitoI8:114-117.
74. Jaksic, D.L., M. Dordevic, and D. Markovic. 1964. fowl
cholera in wild birds. Vet Glas 18:725-730.
75. Jensen, W.I., and C.S. Williams. 1964. Botulism and fowl
cholera. In J. P. Linduska (ed.). Waterfowl Tomorrow. US
Government Printing Office, Washington, D.C., pp. 333-341.
76. Jordan, R.M.M. 1952. The nutrition of Pasteurella septica.
11.The forrnation of hydrogen peroxide in a chemicallyde-
fined medium. Br J Exp PathoI33:36-45.
77. Juszkiewicz, T. 1966. Hyperthermia and prednisolone acetate
as provocative factors of Pasteurella multocida infection in
chickens. PoI Arch Weter 10:141-151.
78. Juszkiewicz, T. 1966. Effects ofshaking and premedication
with methylprednisolone on some biochemical indices asso-
ciated with Pasteurella multocida infection of cockerels. PoI
Arch Weter 10:129-140.
79. Karaivanov, L., and O. Mraz. 1973. Use ofphagodiagnos-
tics in Pasteurella multocida. Acta Vet (Brno) 42: 195-200.
80. Kirchner, C., and A. Eisenstark. 1956. Lysogeny in Pas-
teurella multocida. Am J Vet Res 17:547-548.
81. Kiser,J.S., J. Prier, C.A. Dottorff, and L.M. Greene.1948.
Treatrnent of experimental and naturally occurring fowl chol-
era with sulfamethazine. Poult Sci 27:257-262.
82. Knight, D.P., Paine, J.E., and D.C.E. Speller. 1983. A
selective medium for Pasteurella multocida and its use with
animal and human sDecies. J Clin PathoI36:591-594.
Clera aviar. 159
83. Kyaw, M.H. 1944. Pathogenesis ofPasteurella septica infec-
tion in developing chick embryo. J Comp Pathol 54:200-206.
84. Little, P.A. 1948. Use of Aureomycin in some experimental
infections in animals. Ann NY Acad Sci 51 :246-253.
85. Maheswaran, S.K., J.R. McDowell, and B.S. Pomeroy.
1973. Studies on Pasteurella multocida. l. Efficacy oran aviru-
lent mutant as a live vaccine in turkeys. Avian Dis 17:396-405.
86. Manninger, R. 1919. Conceming a mutation of the fowl
cholera bacillus. Zentralbl Bakteriol Abt I Orig 83:520-528.
87. Marshall, J.D. 1963. The use of immunofluorescence for the
identification ofmembers orIbe genus Pasteurella in chemi-
cally fixed tissues. PhDDiss., Univ Maryland.
88. Matthes, S., H. Loliger, and H.J. Schubert. 1969. Enzootis-
ches Auftreten der Pasteurella hemolytica beim Huhn. Dtsch
Tierarztl Wochenschr 76:94-95.
89. McNel, E., and W.R. Hinshaw.1948. The effectofstrepto-
mycin on Pasteurella multocida in vitro, and on fowl cholera
in turkeys. Comell Vet 38:239-246.
90. Mitrovic, M. 1967. Chemotherapeutic efficacy of sulfadi-
methoxine against fowl cholera and infectious coryza. Poult
Sci46:1153-1158.
91. Mitrovic, M., and J.C. Bauernfeind. 1971. Efficacy of
sulfadimethoxine in turkey diseases. Avian Dis 15:884-893.
92. Mitrovic, M., G. Fusek, and E.G. Schildknecht. 1969.
Antibacterial activity ofsulfadimethoxine potentiated mixture
(Ro 5-0013) in chickens. Poult Sci 48:1151-1155.
93. Mitrovic, M., G. Fusiek, and E.G. Schildknecht. 1971.
Antibacterial activity of sulfadimethoxine potentiated mixture
(Rolfenaid) in turkeys. Poult Sci 50:525-529.
94. Morris, E.J. 1958. Selective media for some Pasteurella
species. J Gen Microbiol 19:305-311.
95. Murata, M., T. Horiuchi, and S. Namioka. 1964. Studies
on the pathogenicity of Pasteurella multocida for mice and
chickens on the basis of O-groups. Comell Vet 54:293-307.
96. Namioka, S., and M. Murata. 1961. Serological studies on
Pasteurella multocida. 11.Characteristics of somatic (O) anti-
gen orIbe organismo Comell Vet 51:507-521.
97. Nelson, C.L. 1955. The veterinarian in poultry practice. Proc
92nd Annu Meet Am Vet Med Assoc, pp. 306-310.
98. Nicolet, J., and H. Fey. 1965. Role of Pasteurella haemolytica
in salpingitis offowls. Schweiz Arch lierheilkd 107:329-334.
99. Nielsen, J.P., Bisgaard, M., and K.B. Pedersen. 1986. Pro-
duction oftoxin in strains previously classified as Pasteurella
multocida. Acta Pathol Microbiol Irnmunol Scand Sect B
94:203-204.
100. Nobrega, R., and R.C. Bueno. 1950. The influence of the
temperature on the viability and virulence ofPasteurella avi-
cida. BolI Soc Paulista Med Vet 8: 189-194.
101. Olson, L.D.1966. Gross and histopathological description of
the cranial form of chronic fowl cholera in turkeys. Avian Dis
10:518-529.
102. Olson, L.D., and E.L. McCune. 1968. Experimental produc-
tion orIbe cranial form offowl cholera in turkeys. Am J Vet
Res 29:1665-1673.
103. Pabs-Garnon, L.F., and M.A. Soltys. 1971. Methods of
transmission of fowl cholerain turkeys. Am J Vet Res
32:1119-1120.
104. Park, P.Y. 1982. Disseminated intravascular coagulation in
experimental fowl cholera of chickens. Korean J Vet Res
22:211-219.
105. Pasteur, L. 1880a. Sur les maladies virulents et en particulier
sur la maladie appelee vulgairement ctlolera des poules. CR
Acad Sci 90:239-248, 1030-1033.
106. Pasteur, L. 1880b. De J'attenuation du virus du cholera des
poules. CR Acad Sci 91:673-680.
107. Pasteur, L.1881. Sur les virus-vaccins du cholera des poules
et du charbon. CR Travaux Congr Int Dir Stn Agron Sess
Versailles. DD. 151-162
160 . Enfermedadesde las aves
108. Peterson, E.H. 1948. Sulfonamides in fue prophylaxis
of experimental fowl cholera. J Am Vet Med Assoc 113:
263-266.
109. Petrov, D. 1975. Studies on fue gamasid red mire ofpoultry,
Dermanyssus gallinas, as a carrier of Pasteurella multocida.
Vet Med Nauk (Bulg) 12:32-36.
110. Pier, A.C., K.L. Heddleston, S.J. Cysewski, and J.M. Pat-
terson. 1972. Effect of afiatoxin on immunity in turkeys. 11.
Reversal of impaired resistance to bacterial infection by pas-
sive transfer of plasma. Avian Dis 16:381-387.
111. Pirosky, l. 1938. Sur I'antigen glucidolipidique des Pas-
teurella. CR Soc BioI127:98-100.
112. Pritchett, I.W., and T.P. Hughes. 1932. The epidemiology
of fowl cholera. VI. The spread of epidemic and endemic
strains of Pasteurella avicida in laboratory populations of
normal fowl. J Exp Med 55:71-78.
113. Pritchett, l. W., F.R. Beaudette, and T.P. Hughes.1930. The
epidemiology of fowl cholera. IV. Field observations of
fue "spontaneous" disease. J Exp Med 51:249-258.
114. Pritchett,I.W.,RR. Beaudette,andT.P.Hughes. 1930. The
epidemiology of fowl cholera. V. Further field observations
oribe spontaneous disease. J Exp Med 51:259-274.
115. Rebers, P.A., A.E. Jensen, and G.A. Laird. 1988. Expres-
sion of pili and capsule by fue avian strain P-I059 of Pas-
teurella multocida. Avian Dis 32:313-318.
116. Reis, J. 1941. On the presence ofPasteurella avicida in reces
of infected birds. Arq Inst Biol (San Paulo) 12:307-309.
117. Rhoades, K.R. 1964. The microscopic lesions of acute fowl
cholera in mature chickens. Avian Dis 8:658-665.
118. Rhoades, K.R., and R.B. Rimler. 1987. Capsular groups of
Pasteurella multocida isolated from avian hosts. Avian Dis
31:895-898.
119. Rhoades, K.R., and R.B. Rimler. 1987. Effects ofPasteurella
multocida endotoxins on turkey poults. Avian Dis 31 :523-526.
120. Rhoades, K.R., and R.B. Rimler. 1988. Toxicity and viru-
lence of capsular serogroup D Pasteurella multocida strains
isolated from turkeys. J Am Med Assoc 192: 1790.
121. Rhoades, K.R. and R.B. Rimler. 1988. Unpublished data.
122. Rilkind, D., and M.J. Pickett 1954. Bacteriophage studies
on the hemorrhagic septicemia Pasteurellae. J Bacteriol
67:243-246.
123. Rimler, R.B. 1984. Comparisons of serologic responses of
white leghorn and New Hampshire red chickens to purified
lipopolysaccharides of Pasteurella multocida. Avian Dis
28:984-989.
124. Rimler, R.B. 1987. Cross-protection factor(s) of Pas-
teurella multocida: Passive immunication ofturkeys against
fowl cholera caused by different serotypes. Avian Dis
31:884-887.
125. Rimler, R.B. 1994. Presumptive identification ofPasteurella
multocida serogroups A, D, and F by capsule depolymerisa-
tion with mucopolysaccharidases. Vet Rec 134:191-192.
126. Rimler, R.B., and M. Phillips. 1986. Fowl cholera: protec-
tion against Pasteurella multocida by ribosomelipopolysac-
charide vaccine. Avian Dis 30:409-415.
127. Rimler, R.B., and K.R. Rhoades.1987. Serogroup F, a new
capsule serogroup ofPasteurella multocida. J Clin Microbiol
25:615-618.
128. Rimler, R.B., Rebers, P.A., and Phillips, M. 1984.
Lipopolysacharides of fue Heddleston serotypes of Pas-
teurella multocida. Am J Vet Res 45:759-763.
(Captulo 51
129. Rosen, M.1971. Avian Cholera. In J.W. Davis, L.H. Karstad,
D.O. Trainer, and R.C. Anderson (eds.). Infectious and Parasitic
Diseases of Wild Birds. Iowa State Univ Press, Ames, lA,
pp. 59-74.
130. Rosen, M.N., and A.I. Bischoff.1949. The 1948-49 outbreak
of fowl cholera in birds in fue San Francisco Bay afea and
surrounding counties. CalifFish Game 35:185-192.
131. Rosenbusch, C., and I.A. Merchant. 1939. A study ofthe
hemorrhagic septicemia Pasteurellae. J Bacteriol 37:69-89.
132. Ryu, E. 1961. Studies on Pasteurella multocida. VI.
The relationship between inhibitory action of blood and
susceptibility of animals to Pasto multocida. Jpn J Vet Sci
23: 357-361.
133. Salmon, D.E. 1880. Investigations offowl cholera. Rep US
Comm Agric, pp. 401-445.
134. Saxena, S.P., and A.B. Hoerlein. 1959. Lysogeny in Pas-
teurella. l. Isolation ofbacteriophages from Pasteurella strains
isolated from shipping rever and those from other infectious
processes. J Vet Anim Husb 3:53-66.
135. Serdyuk, H.G., and P.F. Tsimokh. 1970. Role offreeliving
birds and rodents in the distribution of pasteurellosis. Veteri-
nariia 6:53-54.
136. Simms, B.T. 1951. Rep ChiefBureau Anim Indust, USDA,
pp. 44-45.
137. Skidmore, L.V. 1932. The transmission of fowl cholera to
turkeys by fue common house fly (Musca domestics Linn)
with brief notes on fue viability of fowl cholera microorgan-
isms. Comell Vet 22:281-285.
138. Smith, l. M., and A.J. Baskerville.1983. A selective medium
for isolation ofF. multocida in nasal specimens from pigs. Br
Vet J 139:476-486.
139. Stuart, E.E., R.D. Keenum, and H.W. Bruins. 1966. Effi-
cacy of sulfaethoxypyridazine against fowl cholera in artifi-
cially infected chickens and turkeys, and its safety in laying
chickens and broilers. Avian Dis 10:135-145.
140. Van Es, L., and J.F. Olney. 1940. An inquiry into fue
influence ofenvironmenton fue incidence ofpoultry diseases.
Univ Neb Agric Exp Stn Res BuIlI18:17-21.
141. Vaught, R.W., H.C. McDougle, and H.H. Burgess. 1967.
Fowl cholera in waterfowl at Squaw Creek National Wildlife
Refuge, Missouri. J Wildl Manage 31 :248-253.
142. Walser, M.M., and R.B. Davis. 1975. In vitro charac-
terization offield isolates ofPasteurella multocida from Geor-
gia turkeys. Avian Dis 19:525-532.
143. Watko, L.P. 1966. A chemically defined medium for growth
ofPasteurella multocida. Can J MicrobioI12:933-937.
144. Watko, L.P., and K.L. Heddleston.1966. Survival ofshell-
frozen, freeze-dried, and agar slant cultures of Pasteurella
multocida. Cryobiology 3:53-55.
145. Wessman, G.E., and G. Wessman. 1970. Chemically de-
fined media for Pasteurella multocida and Pasteurella
ureae, and a comparison of their thiamine requirements
with those ofPasteurella haemolytica. Can J Microbiol16:
751-757.
146. Wilson, G.S., and A.A. Miles. 1964. Topley and Wilson's
PrincipIes of Bacteriology and Immunity. Williams &
Wilkins, Baltimore, MD.
147. Yaw, K.E., and J.C. Kakavas. 1957. A comparison of
the protection-inducing factors in chickens and mice of a
type I strain ofPasteurella multocida. Am J Vet Res 18:
661-664.
 1:S. Sandhu y Richard B. Rimler
INTRODUCCiN
La infeccin por Riemerella (Pasteurella) anatipestifer
(RA) es una enfermedad contagiosa de patos domsticos,
pavos y algunas otras especiesde aves. Tambin se le conoce
como nueva enfermedad del pato, septicemia del pato,
sndrome anatipestifer, septicemia anatipestifer y serositis
infecciosa. En gansos, la infeccin por RA se le ha denomi-
nado influenza del ganso o septicemia exudativa del ganso
(32). Esta enfermedad se presenta como una septicemia
aguda o crnica caracterizada por pericarditis fibrinosa,
perihepatitis, aerosaculitis, salpingitis caseosay meningitis;
adems,puede afectarse el aparato respiratorio sin presentar
signos clnicos. La infeccin por R. anatipestifer representa
graves prdidas econmicas en la produccin de pato por
prdida de peso, decomisos y elevada mortalidad.
HISTORIA Y DISTRIBUCiN
La infeccin por R. anatipestifer se describi por primera
vez durante 1932 en patos Pekn blancos a partir de tres
granjas en Long Island, Nueva York (26). El informe se
refiri a una enfermedad reciente que lleg a conocerse en
el rea como nueva enfermedad del pato, presentndose,al
inicio, en patos de 7 a 10 semanasde edad con casi 10% de
mortalidad y que ms tarde se disemin hacia patitos ms
jvenes de tres semanas. Seis aos ms tarde, se observ la
enfermedad en patos de una granja comercial en Illinois y
se llam septcemia del pato (18). Dougherty y colabo-
radores (14) propusieron la designacin serostis nfecco-
sa, despus de un estudio patolgico, y Leibovitz (31)
recomend el trmino nfeccin por R. anatipestifer para
identificar de manera especfica una enfermedad causada
por R. anatipestifer y diferenciarla as de otras infecciones
con patologa similar. Riemer describi una enfermedad
similar en gansos, en los que se presenta como septicemia
1,(1
exudativaen anserones(43). El agentecausal,Pasteurella
septicaemiae,es idnticoa RA con baseen lascaractersti-
cascomunicadas(27, 53).
La enfermedadsedesarrollaen todo el mundoy se ha
reconocidoen pasesque tienen produccin intensiva de
patos(46).
. ETIOLOGA
Clasificacin
La bacteria causal se aisl y caracteriz por Hendrickson y
Hilbert (26), quienes la llamaron Pleifferella anatipestifer.
Bruner y Fabricant (10) la estudiaron y compararon sus
caractersticas con las de Brucella, Pasteurella, Moraxella,
Actinobacillus y Haemophilus; de lo cual concluyeron que
el microorganismo tena ms en comn con las especies de
Moraxella y sugirieron el nombre de Moraxella anatipesti-
fer y en la 7a. edicin del Bergey s Manual olDeterminative
Bacteriology se incluy como Pasteurella anatipestifer (8).
Debido a su incierta clasificacin taxonmica, se coloc
como especie incertae sedis en las ediciones 8a. (53) y 9a.
(34) del Bergey s Manual 01 Systematic Bacteriology. La
comparacin de la composicin de bases del DNA, hmo-
loga de DNA-DNA y el perfil de cidos grasos celulares
han indicado su exclusin del gnero Moraxella y de Pas-
teurella (5,34). Piechulla y colaboradores (41), han suger-
do su cambio al grupo Flavobacterium/Cytophaga con pase
en la baja pero importante fijacin de DNA y la produccin
de menaquinonas y cidos grasos de cadena ramificada. Por
su parte, Segers y colaboradores (52), informaron diferen-
cias significativas entre RA y sus cercanos relativos geno-
tpicos Flavobacterium y Weekl'ella; sugiriendo clasificar
este microorganismo en un gnero separado:Riemerella, en
honor a Riemer (43) quien describi por primera vez la
enfermedad septicemia exudativa en anserones en gan-
sos en 1904, y la llamaron Riem'erella anatipestifer
con base en el anlisis de hibrdizacin RNA rbosomal de
DNA, perfiles de protenas y cidos grasos y caractersticas
J 62 . Enfermedades de las aves
fenotpicastales como una carenciade la produccinde
pigmentoy la presenciade la quinona respiratoriamena-
quinona 7.
.
Morfologa y tincin
R. anatipestifere~un bastngramnegativo,no mvil, que
no forma esporasy se presentaslo en pares,a vecesen
cadenas.Las clulasvarande 0.2 a 0.4 .tmde anchoy l a
5 .tmde largo. Muchasclulasse tifien de manerabipolar
con tincin de Wright, y se puededemostrarla cpsulaen
preparacionescon tincin de la India.
Requerimientos de crecimiento
y morfologa colonial
El microorganismo crece bien en agar chocolate, agar san-
gre o agar de soja tripticasa; el crecimiento en este ltimo
se puede aumentar por medio de la adicin de extracto de
levadura a 0.05% y suero de becerro recin nacido a 5%; su
crecimiento es ms abundante en presencia de mayores
cantidades de bixido de carbono (18). Hendrickson y
Hilbert (26), describieron al microorganismo como un ae-
robio estricto con base en los resultados obtenidos con cido
piroglico y el procedimiento de hidrxido de sodio para
remover el oxgeno. Sin embargo, ya que se debe agotar el
bixido de carbono por la reaccin con el hidrxido de sodio,
no estndisponibles ni el oxgeno ni el bixido de carbonopara
el microorganismo. Aunque algunas cepas de RA crecen a
una temperatura de incubacin de 45 C, no se observa
crecimiento a 4 o 55 C (4); por lo general, el crecimiento
mximo se presenta a las 48 a 72 horas incubadas a 37 C
en cultivo con vela en un frasco.
Las colonias en agar sangre, cuando crecen a las 24
horas a 37 C, en un frasco con vela, tienen 1 a 2 mm de
dimetro, son convexas, completas, transparentes,brillantes
y butirosas; algunas cepas producen crecimiento viscoso;
cuando se cultivan las colonias en medios claros son iridis-
centes al observarse con luz oblicua. La incubacin en
frasco con vela se recomienda para un buen crecimiento, ya
que conforme aumentan el bixido de carbono y la humedad
lo favorecen.
Caracterstcas boqumcas tipos 9 y 10, excluyeron el serotipo 4, que no era RA, y
Este microorganismo no fermenta carbohidratos, aunque
algunos investigadores han informado de produccin de
cido en glucosa, maltosa, inositol y fructosa para algunas
cepas (2, 4). Por lo general, lican gelatina y la leche
tornasol se puede volver alcalina con lentitud; no produ-
cen indol ni sulfuro de hidrgeno, tampoco reducen los
nitratos en nitritos y no hidrolizan el almidn. No hay
crecimiento en agar MacConkey por lo que no hemoliza en
agar sangre R. anatipestifer es oxidasa negativa y catalasa
positiva pues produce fosfatasa (20). Algunas cepas produ-
cen ureasa y arginina dihidrolasa.
R. anatipestifer es positiva para fosfatasa alcalina y
cida, ster lipasa C8 (sistema APIZYME), leucina-, vali-
na-, y cistina- arilamidasas, fosfoamidasa, a glucosidasa y
estrasa C4; mientras que es negativa para las siguientes
actividades enzimticas: a y galactosidasa, glucronidas,
13 13
(Captulo 6)
13 glucosidasa,a manosidasa,13 glucosaminidasa,lipasa
C14, fucosidasa y omitina y lisina decarboxilasas (41, 52).
Resistencia a agentes qumicos y fisicos
Casi todas las cepas RA no sobreviven en medios slidos
por ms de 3 a 4 das a 37 C o a temperatura ambiente, y
los cultivos en caldo pueden ser viables por 2 a 3 semanas
cuando se almacenan a 4 C; este microorganismo no es via-
ble cuando se incuba a 55 c durante 12 a 16 horas (4). R.
anatipestifer sobrevive en agua del grifo y la cama de pavos
por 13 y 27 das, respectivamente (6). Es sensible a penici-
lina, novobiocina, cloranfenicol, lincomicina, estreptomicina,
eritromicina, ampicilina, bacitracina, neomicina y tetraci-
clina, pero es resistente a la kanamicina y la polimixina B
(4); R. anatipestifer es relativamente resistente a la gentamicina.
Clasificacin de serotipos
Los aislamientos de R. anatipes:tifer se han serotipificado
utilizando reacciones de aglutinacin en precipitina en
gel agar (PAG); ambas pruebas incluyen antgenos de su-
perficie que se presume son polisacridos (9). La prueba de
aglutinacin en placa es rpida y conveniente; y la agluti-
nacin en tubo es ms aplicable porque se maneja en trmi-
nos cuantitativos de ttulos de anticuerpos.
En la actualidad, se reconocen 19 serotipos. Con base
en reacciones de aglutinacin, Harry identific a 16 seroti-
pos (A a la P), cuatro de los cuales (E, F, J y K) se perdieron
durante el almacenamiento, mientras que se encontr que
los serotpos G y N fueron idnticos a los serotipos I y O,
respectivamente (7, 19). Siete serotipos (1 al 7) se diferen-
ciaron utilizando la reaccin PAG (9). De manera subse-
cuente, Bisgaard (7) inform que los serotipos 1, 2, 3, 4, 5
y 6 son serolgicamente idnticos a los serotipos de Harry
A, I/G, L, H, M Y B, respectivamente; e identific dos
nuevos serotipos (12 y 13). Este investigador tambin sugi-
ri una designacin numrica de la nomenclatura de los
serotipos para reconocer a nuevos serotipos. Se comuni-
c sobre el serotipo 7 como idntico al serotipo O/N, y se
aisl un nuevo serotipo (8, 50). Sandhu y Leister (51),
revisaron el esquema de tpificacin propuesto por Bis-
gaard, y redesignaron los serotipos C y D de Harry como
comunicaron cinco nuevos serotipos (11, 14, 15, 16, 17).
Loh y colaboradores (33) mencionaron que los serotipos 13
y 17 son idnticos, reasignaron el tipo P de Harry como el
serotipo 4, y agregaron tres serotipos nuevos (17,18 y 19)
los cuales se aislaron de patos de Singapur. Todos los
serotipos reaccionaron de manera especifica con antisue-
ros de tipo homlogo, con la excepcin del serotipo 5,
que tena menos reacciones cruzadas con los serotipos 2 y 9
(33, 50).
. PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
La infeccin por R. anatipestifer es primariamenteuna
enfermedadde los patosdomsticos.Los patitos de 1 a 8
 Infeccinpor RiemerellaAnatipestifer . 163

semanasde edad son muy susceptibles; los animales meno-

res a cinco semanas, por lo general, mueren 1 o 2 das
despus de que aparecen los signos; las aves mayores
pueden sobrevivir por ms tiempo. Sin embargo, en pa-
tos reproductores es poco frecuente la enfermedad. Se in-
forma que en pavos se han presentado brotes de RA de
manera natural (25, 57), por ejemplo, en EVA, los brotes
serios en pavos y otros pases mostraron que RA es un
patgeno potencial de pavos domsticos (17,38,39,54).
R. anatipestifer tambin se ha aislado de faisanes (11),
pollos (44), gallinas de Guinea y codorniz (39), perdices
(56) y otras aves acuticas (15,29,37,42,55).
Las condiciones ambientales adversas o enfermedades
concomitantes predisponen a menudo a las aves a brotes de
infeccin de RA, y la mortalidad puede variar de 5 a 75%.
En patos sanos se puede producir la enfermedad por
exposicin a RA, sin embargo, se observa una gran
variacin en la gravedad de la enfermedad, dependiendo de
la cepa del microorganismo y la va de exposicin. La
mortalidad se puede desarrollar con mayor facilidad por
inyeccin del microorganismo por va IV, SC en el cojinete
plantar o en los senos infraorbitarios, aunque tambin se
puede reproducir por vas intraperitoneal, intramuscular o
intratraqueal; en cambio han fallado los intentos para pro-
ducir la enfermedad por inoculacin oral (3, 22).
Figura 6-1. Infeccin por Riemerella anatipestifer. Epicardi-
Los pollos, gansos, pichones, conejos y ratones se tis fibrosa (A), pericarditis y perihepatitis (B). Las pinzas
consideran refractarios a la infeccin por RA; las gallinas sostienen exudado de la superficie del hgado.
de Guinea sucumbieron a la inoculacin a grandes dosis por
va intraperitoneal (18, 26). Heddleston (24), observ sin
fibroblastos (14). Es posible que en patos infectados no
embargo, que 8 x 106 microorganismos inoculados en el
estn afectados los pulmones; aunque, haya infiltracin
cojinete plantar mataron pollitos de 5 a 7 das de edad;
celular intersticial y proliferacin de ganchos linfoides ad-
4 x 106 microorganismos produjeron los mismos signos y
yacentes a los parabronquios (40); o puede haber neumona
lesiones en gansitos blancos de China de dos semanas de
edad, al igual que en patitos blancos de China. La infeccin aguda fibrinopurulenta (18).
se presenta por va del aparato respiratorio (31) o a travs
de las heridas de la piel, en particular de las patas (3). Cooper
(12), sugiri que la enfermedad en pavos se puede transmitir
por artrpodos vectores, por su presentacin estacional y la
afinidad aparente de RA por los eritrocito s de los huspedes.

Signos
Los signos que se observan con mayor frecuencia son apata,
descargas nasales y oculares, tos benigna y estomudos, diarrea
verdosa, ataxia, temblor de la cabeZ11
y el cuello y coma Los pati-
tos afectados mostraron incapacidad para moverse en la nidada;
las aves que llegan a sobrevivir se retrasan en crecer (40).

Lesiones

La lesin macroscpica ms evidente en patos es el exudado

fibrinoso, que afecta las superficies serosasen general, pero
es ms evidente ellla cavidad pericrdica y sobre la super-
ficie del hgado (figuras 6-1, 6-2, 6-3); lesionessimilares
en pavos y otras aves han sido informadas. Adems de la
fibrina, el exudado contiene pocas clulas inflamatorias,
principalmente clulas mononucleares y heterfilos.
La aerosaculitis fibrinosa, resulta frecuente afectndose
los sacosareosabdominalesy torcicos,se observande mane-
ra predominante clulas del tipo mononuclear en el exudado; Figura 6-2. Infeccin por Riemerel/a anatipestifer. Exudado
y en los casoscrnicos,clulasgigantesmultinuclearesy fibrinoso (A) sobre la superficie del corazn (B). H Y E
J64 . Enfermedadesde las aves
Figura 6-3. Infeccin por Riemerel/a anatipestifer. Exudado
fibrinoso (A) sobre la superficie del hgado (B). H Y E, 300x.
Las lesiones hepticas observadas en la etapa aguda de
la enfermedad comprenden infiltracin leucocitaria mono-
nuclear periportal, hinchazn nebulosa y degeneracin hi-
drpica de clulas parenquimatosas y en casos menos
agudos, puede observarse infiltracin linfocitaria periportal
moderada (40).
Las infecciones en el sistema nervioso central pueden
originar una meningitis fibrinosa; el bazo se aprecia agran-
dado y manchado.Tambin.seha observadoexudadomu-
copurulento en los senos nasales y exudado caseoso en los
oviductos en infecciones por RA (14). Jortner y colabora-
dores (28), estudiaron lesiones en el sistema nervioso cen-
tral de patitos infectados de manera natural, y describieron
meningitis fibrinosa difusa con infiltracin leucocitaria en
y alrededor de las paredes de vasos sanguneos menngeos.
Se observ exudado extenso en el sistema ventricular; ade-
ms de infiltrados microgliales y leucocitarios moderados
en tejido cerebral periventricular y subpial.
Las infecciones crnicas localizadas, por lo general, se
presentan en piel y en ocasiones en las articulaciones. Las
lesiones cutneas se presentan en forma de dermatitis ne-
crtica en la espaldabaja o alrededor de la cloaca,y se observa
exudado amarillento entre la piel y las capas de grasa.
INMUNIDAD
Los patitos que se recuperan de la enfermedad son resisten-
tes a las infecciones subsecuentes(2, ] 8, 26). Se han utili-
zado bacterinas inactivadas en patos para prevenir la
infeccin RA, los patos vacunadoscon estasbacterinasinacti-
(Captulo 6)
vadas con forrnalina y expuestos de manera subsecuente a
cepas representantesde los serotipos 1,2 Y 5, desarrollaron
proteccin homloga, pero no heterloga. Una bacterina
trivalente que contiene estas cepas, proporcion proteccin
contra exposiciones con cada una, pero la proteccin perdur
poco (45). Harryy Deb (21), evaluaronla efectividad de varios
tipos de bacterinas y realizaron una investigacin de campo
con una bacterina inactivada con forrnalina; en patitos una
dosis nica debacterina emulsificada con aceite proporcio-
n inmunidad ms prolongada (16, 45). Los patitos de un
da de edad expuestos por aerosol o a travs del agua para
beber a cepas avirulentas vivas, fueron resistentes al ser
expuestos a las 3 a 4 semanascon cepas virulentas homlo-
gas (47). Es posible obtener la proteccin pasiva de la
progenie mediante inmunizacin de las hembras de repro-
duccin; esta proteccin puede durar casi dos semanas,ya
que se ha observado que los patitos inmunizados por va
materna respondieron de manera exitosa a la inmunizacin
activa con una vacuna viva o inactivada (48).
DIAGNSTICO
Aunquese puedelograr un diagnsticopresuntivoa partir
de los signos clnicos y los hallazgosa la necropsia,el
diagnsticodefinitivo se debe basar en el aislamientoe
identificacinde RA.
Aislamiento e identificacin
La bacteria se puede aislar con ms facilidad de las aves que
se encuentran en la etapa aguda de la enfermedad. Los
tej idos adecuadospara cultivar al miroorganismo son san-
gre cardiaca, cerebro, sacosareos,mdula sea, pulmones,
hgado y exudados de las lesiones. Las muestras deben
tomarse de manera asptica, sembrarseen agar sangre o agar
soja tripticasa que contiene 0.05% de extracto de levadura
e incubarsea 37 C durante24 a 72 horasen un frasco con vela.
Adems de suerode becerrorecin nacido (5%) y gentamicina
(5 mgilOOO mL) en el medio en placa, es til para el
aislamiento de RA de muestras contaminadas. Las colonias
aisladas se deben seleccionar para la inoculacin en los
medios diferenciales e identificarse con baseen las caracters-
ticas descritas en Etiologa. Es posible la identificacin de
los serotipos por medio de la prueba rpida de aglutinacin
en tubo o portaobjetQs con antisueros especficos.
Los procedimientos inmunofluorescentes se pueden
utilizar para identificar RA en tejido o exudado de aves
infectadas (35). Hatfield y colaboradores (23), describieron
un anlisis de inmunoabsorbencia ligada a enzimas que fue
ms sensible que la prueba de aglutinacin para detectar
anticuerpo s sricos en patos.
Diagnstico diferencial
La infeccin por R. anatipestifer se debe diferenciar de
otras enfermedades septicmicas causadaspor Pasteure//a
mu/tocida, Escherichia co/i, Streptococcusfaecium y salmo-
nelas. Debido a que estas enfermedades originan lesiones

macroscpicas indistinguibles de las causadas por RA, el
diagnstico debe incluir aislamiento e identificacin del
microorganismo causal. En el diagnstico diferencial de RA
se debe considerar a la clamidiosis, en especial en pavos y
en reas donde sta ltima sea un problema serio.
TRATAMIENTO
Los antibiticos y las sulfas han sido aprobadas para el
tratamiento de RA con grados variables de xito. La sulfa-
metacina, 0.2 a 0.25% en el agua de bebida o el alimento,
previene el inicio de los signos clnicos en patos e~puestos
de manera experimental a RA (2). La sulfaquinoxalina a
concentraciones de 0.025 o 0.05% en el alimento, result
efectiva en la reduccin de la mortalidad en infecciones de
campo y experimentales (13, 49). En infecciones experi-
mentales, los alimentos medicados que contenan novobio-
cina (0.0303 a 0.0368%) o lincomicina (0.011-0.022%)
fueron muy efectivas para reducir la mortalidad, en cuanto
se inici su administracin tres das antes de la infeccin.
Cuando se administr una combinacin de sulfadimetoxina
y ormetoprim, a concentraciones de 0.02 a 0.12% en el
alimento, prevno o redujo la mortalidad y las lesiones
macroscpicas en patos expuestostambin de manera expe-
rimental (36, 49). En cambio, las tetraciclinas resultaron de
poco valor para el tratamiento de la infeccin por RA (1,
49). Se considera que la inyeccin subcutnea de linco-
micina-espectinomicina, penicilina o una combinacin de
penicilina y dihidroestreptomcina es eficaz para reducir la
mortalidad en patitos infectados de manera artificial (49).
. PREVENCiN Y CONTROL
Procedimientos de manejo
aspectosms importantes de la prevencin consisten en
REFERENCIAS
l. Ash, W.J.1967. Antibiotics andinfectiousserositisin White
Pekin ducklings.Avian Dis 11:38-41.
2. Asplin, F.D. 1955.A septicaemicdiseaseof ducklings.Vet
Rec67:854-858.
3. Asplin, RD. 1956. Experimentson fue transmissionof a
septicaemicdiseaseof ducklings.Vet Rec68:588-590.
4. Bangun,A., D.N. Tripathy, and L.E. Hanson.1981.Studies
of Pasteurellaanatipestifer:An approachto its classification.
Avian Dis 25:326-337.
5. Bangun, A., J.L. Johnson, and D.N. Tripathy. 1987.Tax-
onomyof Pasteurellaanatipestifer.l. DNA basecomposition
andDNA-DNA hybridizationanalysis.Avian Dis 31:43-45.
6. Bendheim, U., and A. Even-Shoshan. 1975. Survival of
PasteurellamultocidaandPasteurellaanatipestiferin various
naturalmedia.Refu Vet 32:40-46.
7. Bisgaard, M. 1982.Antigenic studieson Pasteurellaanati-
pestifer,speciesincertaesedis,using slide and tube aggluti-
nation.AvianPatholll:341-350
Infeccinpor RiemerellaAnatipestifer . /65
buenasprcticas de manejo y de sanidad, lo cual com-
prendeventilacin suficiente,en especialen casetasdon-
de los patosse cran en confinamientototal. Los factores
predisponentes como el estrspor hacinamientoo la expo-
sicin a clima caliente o fro deben evitarse; tambin
hay quetomarmedidasestrictasparaprevenirla disemina-
cin de la infeccin de las parvadasenfermashacia las
sanas.Si los patosson criadosenjaulas de alambre,stas
se debenlavar peridicamente,ademsde sanitizarsepara
evitar la acumulacinde excretasy reducir la exposicina
la infeccin.
Inmunizacin
Se informa que las bacterinas inactivadas previenen o redu-
cen la mortalidad por RA (21., 30, 45). Debido a que la
inmunidad inducida por bacterinas resulta especfica de se-
rotipos, una bacterina ideal debe contener clulas de los
serotipos predominantes para proporcionar una proteccin
efectiva. En EVA se ha utilizado una bacterina que contiene
los serotipos 1,2 Y 5. Los patitos son vacunados a las 2 a 3
semanas con el fin de proporcionar proteccin adecuada
para cuando alcanzan la edad idnea para su venta en el
mercado (30); aunque la inoculacin nica de la bacterina
emulsificada con aceite produce mejor proteccin y es ms
duradera, puede causar lesiones no favorables en el sitio de
la inoculacin (16, 45).
Se ha informado que una vacuna RA viva, desarrollada
contra los serotipos 1,2 Y 5, proporcion proteccin signi-
ficativa contra infecciones experimentales o de campo con
microorganismos virulentos, cuando se administr en aero-
soles o en agua para beber a patitos de un da de edad (47),
Y una sola dosis brind proteccin por lo menos durante
42 das. Las cepas vacunales crecieron en el aparato respi-
ratorio y produjeron una respuesta de anticuerpos hurnora-
les. Se comunic que la vacuna era avirulenta para patitos
de un da de edad, cuando se administr en aerosol o
inyeccin en los senos infraorbitarios, y result segura en
patos con ms de 10 pasajes, utilizando el mtodo de expo-
sicin por contacto. .
8. Breed,R.S.,E.F.Lessel,Jr., and E. Deist Clise.1957.Genus
l. PasteurellaTrevisan,1887.In R.S. Breed,E.G.D. Murray,
and N.R. Smith (eds.). Bergey's Manual of Determinative
Bacteriology,7th ed. Williams & Wilkins, Baltimore, MD,
pp.395-402.
9. Brogden, K.A., K.R. Rhoades, and R.B. Rimler. 1982.
Serologictypes and physiologiccharacteristicsof 46 avian
Pasteurellaanatipestifercultures.Avian Dis 26:891-896.
10. Bruner, D.W., and J. Fabricant. 1954.A strainofMoraxella
anatipestifer(Pfeifferella anatipestifer)isolatedfrom ducks.
Cornell Vet 44:461-464.
11. Bruner, D.W., C.I. Angstrom, and J.I. Price. 1970. Pas-
teurella anatipestiferinfection in pheasants.A casereporto
Cornell Vet 60:491-494.
12. Cooper, G.L. 1989. Pasteurellaanatipestiferinfections in
California turkey flocks: Circumstantialevidenceof a mos-
quito vector.Avian Dis 33:809-815.
13 I)eall. W.R..I.I. Price. 911dLI,eihnvil7_1973- Fffectnffeed
166 . Enfermedades de las aves
medicaments on bacterial infections in duck1ings. Poult Sci
52:549-558.
14. Dougherty, E., L.Z. Saunders, and E.H. Parsons. 1955.
The pathology of infectious serositis of ducks. Am J Pathol
31:475-487.
15. Eleazer, T.H.,H.G. Blalock,J.S. Harrell,andW.T. Derieux.
1973. Pasteurella anatipestifer as a cause ofmortality in semi-
wild pen-raised mallard ducks in South Carolina. Avian Dis
17:855-857.
16. Floren, U., P.K. Storm, and E.F. Kaleta. 1988. Pasteurella
anatipestifer sp.i.c. bei Pekingenten: PathogenitatsprUfungen
und immunisierung mit einer inaktivierten, homologen,
monovalenten (serotyp 6/8) (jlemulsionsvakzine. Dtsch Tier-
arztl Wochenschr 95:210-214.
17. Frommer, A., R. Bock, A. Inbar, and S. Zemer. 1990.
Muscovy ducks as a source ofPasteurella anatipestifer infec-
tion in turkey flocks. Avian Pathol 19:161-163.
18. Graham,R., C.A. Brandly,and G.L. Dunlap.1938. Studies
on duck septicemia. Comell Vet 28: 1-8.
19. Harry, E.G. 1969. Pasteurella (Pfeifferella) anatipestifer se-
rotypes isolated from cases of anatipestifer septicaemia in
ducks. Vet Rec 84:673.
20. Harry, E.G. 1981. Personal communication.
21. Harry, E.G., and J.R. Deb. 1979. Laboratory and field trials
on a formalin inactivated vaccine tar the control ofPasteurella
anatipestifer septicaemia in ducks. Res Vet Sci 27:329-333.
22. Hatfield, R.M., and B.A. Morris. 1988.lnfluence ofthe route
of infection ofPasteurella anatipestiferon d1eclinical and immune
responsesofWhite Pekin ducks. Res Vet Sci 44:208-214.
23. Hatfield, R.M., B.A. Morris, and R.R. Henry.1987. Devel-
opment of an enzyme-linked immunosorbent assay for the
detection of humoral antibody to Pasteurella anatipestifer.
Avian PathoI16:123-140.
24. Heddleston, K.L. 1972. Infectious serositis. In M.S. Hofstad,
B. W. Calnek, C.F. Helmboldt, W.M. Reid, H. W. Yoder, Jr.
(eds.). Diseases of Poultry, 6th ed. lowa State University
Press, Ames, lA, pp. 246-251.
25. Helfer, D.H., and C.F. Helmboldt. 1977. Pasteurella anati-
pestifer infection in turkeys. Avian Dis 21:712-715.
26. Hendrickson,J.M., and K.F. Hilbert.1932. A new and serious
septicemic disease of young ducks with a description of the
causative organism, Pfeifferella anatipestifer, N.S. Comell
Vet 22:239-252.
27. Hinz, K.-H., H. Grebe, and M. Knapp. 1976. Moraxella
septicaemiae-Infektion bei Gansen. Zentralbl Veterinaermed
Med [B] 23:341-345.
28. Jortner, B.S., R. Porro, and L. Leibovitz. 1969. Central-
nervous-system lesions of spontaneous Pasteurella anatipes-
tifer infection in ducklings. Avian Dis 13:27-35.
29. Karstad, L., P. Lusis, and J.R. Long. 1970. Pasteurella
anatipestifer as a cause ofmortality in captive wild waterfowl.
J Wildl Dis 6:408-413.
30. Layton, H.W., and T.S. Sandhu. 1984. Protection of duck-
lings with a broth-grown Pasteurella anatipestifer bacterin.
Avian Dis 28:718-726.
31. Leibovitz, L. 1972. A survey ofthe so-called "anatipestifer
syndrome." Avian Dis 16:836-851.
32. Levine, N.D.1965. Goose influenza (septisemia anseruexsuda-
tive). In H.E. Biester, and L.H. Schwarte (eds.). Diseases of
Poultry, 5d1ed.10waStateUniversity Press,Ames, iA, pp.469-471.
33. Loh, H., T.P. Teo, and H. Tan. 1992. Serotypes ofPasteurella
anatipestifer isolates from ducks in Singapore: A proposal of
new serotypes. Avian PathoI21:453-459.
34. Mannheim, W.1984. Family 111.Pasteurellaceae Poh11981a,
382. In N.R. Krieg and J.G. Holt (eds. Bergey's Manual of
Systematic Bacteriology, 9th ed., vol. l. Williams & Wilkins,
Baltimore. MD, pp. 550-557.
35. Marshall. J.D.. .fr.. P.A. Han~en. and W.C. I':vpland. 19(;1.
(Captulo6)
Histobacteriology of fue genus Pasteurella. l. Pasteurella
anatipestifer. Cornell Vet 51 :24-34.
36. Mitrovic, M., E.G. Schildknecht, G. Maestrone, and H.G.
Luther. 1980. Rofenaid in fue control ofPasteurella anatipes-
tifer and Escherichia coli infections in ducklings. Avian Dis
24:302-308.
37. Munday, B.L., A. Corbould, K.L. Heddleston, and E.G.
Harry.1970. Isolation ofPasteurella anatipestifer from b]ack
swan (Cygnus atratus). Aust Vet J 46:322-325.
38. Nagaraja,.K.V.1988. Personal communication.
39. Pascucci, S., L. Giovannetti, and P. Massi.1989. Pasteurella
anatipestifer infection in guinea fowl and Japanese quail
(Coturnix coturnix japonica). Proc 9th Int Congr World Vet
Poultry Assoc. Brighton, England, p. 47.
40. Pickrell, J.A. 1966. Pathologic changes associated with ex-
perimental Pasteurella anatipestifer infection in ducklings.
Avian Dis 10:281-288.
41. Piechulla, K., S. Pohl, and W. Mannheirn. 1986. Phenotypic
and genetic relationships ofso-called Moraxella (Pasteurella)
anatipestifer to fue Flavobacterium/Cytophaga group. Vet
Microbiolll:261-270.
42. Pierce, R.L., and M. W. Vorhies. 1973; Pasteurella anatipes-
tifer infection in geese. Avian Dis 17:868-870.
43. Rierner. 1904. Kurze Mitteilung ber eine bei G!1nsenbeo-
bachtete exsudative septik:tmie und deren Erreger. Zentra]bl
Bakteriol I Abt I Orig 37:641-648.
44. Rosenfeld, L.E. 1973. Pasteurella anatipestifer infection in
fowls in Australia. Aust Vet J 49:55-56.
45. Sandhu, T. 1979. Immunization of White Pekin ducklings
againstPasteurellaanatipestiferinfection. Avian Dis 23:662-669.
46. Sandhu, T.S.1986.lmportantdiseases ofducks. In D.J. Farrell
and P. Stapleton (eds.). Duck Production Science and World
Practice. University ofNew England, Australia, pp.11 ]-]34.
47. Sandhu, T.S. 1991. Immunogenicity and safety of a live
Pasteurella anatipestifer vaccine in White Pekin ducklings:
Laboratory and field trials. Avian Pathol 20:423-432.
48. Sandhu, T.S. 1992. Unpublished data.
49. Sandhu, T.S., and W.F. Oean.1980. Effect of chemotherapeu-
tic agents on Pasteurella anatipestifer infection in White Pekin
ducklings. Poult Sci 59:1027-]030.
50. Sandhu, T., and E.G. Harry.1981. Serotypes ofPasteurella
anatipestifer isolated from commercial White Pekin ducks in
fue United States. Avian Dis 25:497-502.
5]. Sandhu, T.S., and M. Leister.1991. Serotypes ofPasteurella
anatipestifer isolates from poultry in different countries.
Avian PathoI20:233-239.
52. Segers, P., W. Mannheirn, M. Vancanneyt, K. OeBrandt,
K.-H. Hinz, K. Kersters, and P. Vandamrne. 1993. Rie-
merella anatipestifer gen. nov., combo nov., the causative
agent of septicemia anserum exsudativa, and its phylogenetic
affiliation within fue Flavobacterium-Cytophaga rRNA ho-
mology group. IntJ Syst Bacterio] 43:768-776.
53. Srnith, J.E. 1974. Genus Pasteurella Trevisan 1987. In R.E.
Buchanan and N.E. Gibbons (eds.). Bergey's Manual ofDe-
terminative Bacteriology, 8th ed. WilIiams and Wilkins, Bal-
timore, MD, pp. 370-373.
54. Srnith, J.M., 0.0. Frarne, G. Cooper, A.A. Bickford, G. Y.
Ghazikhanian, and B.J. Kelly. 1987. Pasteurella anatipes-
tifer infection in commercial meat-type turkeys in California.
Avian Dis 31:9]3-917.
55. Wobeser, G., and G.E. Ward. 1974. Pasteurella anatipes-
tifer infection in migrating whistling swans. J Wi]dl Dis
10:466-470.
56. Wyffels, R., and J. Hornrnez. 1990. Pasteurella anatipestifer
geisoJeerd uit ademhalingsletsels bij grijze patrijzen (Perdix
perdix). Vlaam Diergeneeskd Tijdschr 59:105-106.
57. Zehr, W.J., andJ. Ostendorf,Jr.1970. Pasteurellaanatipes-
tif"r;n fllrlc"v. Av;"n ni. 14'~~7-~;O
 INTRODUCCiN
La tuberculosis en aves domsticas es una enfermedad
contagiosa causada por Mycobacterium avium. Se caracte-
riza por su cronicidad, persistencia en una parvada cuando
se establece, y tendencia a inducir prdidas econmicas,
disminucin de la produccin de huevo y, por ltimo, la
muerte. Aunque la incidencia de la tuberculosis en pollos se
ha reducido a bajos niveles, sigue siendo un problema
importante en aves exticas cautivas. La importancia de la
tuberculosis en aves de zoolgicos se enfatiza por la caren-
cia de vacunas eficaces o programas de tratamientos con
frmacos apropiados.
La bibliografia incluye cierto nmero de instancias en
las cuales se menciona que M avium provoca infecciones
tuberculosasen humanos. En EVA el primer casode tubercu-
losis aviar en humanos (con exmenes adecuados) se publi-
c en 1947 (16).
Con la disminucin en incidencia de tuberculosis en
humanos, aument el inters por otras micobacterias adems
de M. tuberculosis, as que se reconocen ms aislamien-
tos de M avium (14, 64, 76). Adems, la informacin dis-
ponible indica que la infeccin compleja por M. avium es
frecuente en pacientes con sndrome de inmunodeficiencia
adquirida (SillA) (12, 15,34, 74). M. avium serotipo 1, el
microorganismo aislado ms a menudo en aves, tambin se
aisl en pacientes con SillA (21, 26). La serovariedad 2 de
M avium, el microorganismo aislado con mayor frecuencia
a partir de pollos, no se asla a menudo de seres humanos.
HISTORIA
Comill y Megnin (10), identificaron primero a la tubercu-
losis aviar en pollos corno una entidad relacionada, pero
independiente. Koch (36) sostuvo por muchos aos que los
bacilos tuberculosos siempre fueron los mismos sin impor-
167
tar la especie en la que se puedan presentar. Sin embargo,
Rivolta y ms tarde Maffucci (40) mostraron que los mi-
croorganismos de la tuberculosis aviar (TA) en pollos son
poco parecidos a los de la tuberculosis bovina. Koch (37)
finalmente abandon su posicin previa y declar que la
tuberculosis en aves es diferente de la tuberculosis en hu-
manos y esta ltima distinta a la observada en bovinos.
Aunque se reconoce desdehace tiempo que la tubercu-
losis aviar es una enfermedad contagiosa, contina la dise-
minacin en todo el mundo. Con la informacin disponible
respecto a la naturaleza de la tuberculosis aviar, su erradi-
cacin es por completo factible. Las principales razones
para su eliminacin son: 1) las aves afectadas no son redi-
tuables, 2) los pollos tuberculosos no son deseables como
alimento para humanos, 3) las aves enfermas producen
menos huevo, 4) las aves enfermas son la fuente de tubercu-
losis para ovinos y en especial en porcinos, 5) los bacilos de
la tuberculosis aviar puede sensibilizar a bovinos a la
tuberculina mamfera y 6) se han aislado bacilos de tubercu-
losis aviares de lesiones en humanos.
La existenciade tuberculosis aviar en avesde zoolgicos
es de importancia adicional debido a que la enfermedad pro-
voca mayores prdidas econmicas. Ciertas especiesde aves
exticasaumentaronsu valor ya que estncercade la extincin,
por tanto, se increment la importancia de la mortalidad por
tuberculosis aviar. Los problemas de manejo para el control
de la enfermedad se hal:en mayores, pues las especies ex-
ticas a menudo se conservan por aos. Un obstculo mayor
para la eliminacin de la tuberculosisaviar en los zoolgicos se
relaciona con la capacidad del microorganismo para sobre-
vivir en el suelo y la carencia de procedimientos adecuados
para limpiar y desinfectar los locales contaminados.
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
La tuberculosisaviar en pollos se encuentradistribuida
mundialmente,pero se presentacon ms frecuenciaen la
J 68 . Enfermedades de las aves
zona norte templada. La mayor incidencia de infeccin en
EUA existe en parvadas de los estados centrales del norte,
Dakota del Norte, Dakota del Sur, Kansas, Nebraska, Min-
nesota, Iowa, Missouri, Wisconsin, Illinois, Michigan, In-
diana y Ohio. En los estados del oeste y sur, es baja la
incidencia de la enfermedad. La explicacin de esto no es
muy obvia, aunque hay varios factores posibles que contri-
buyen como el clima, el manejo de las parvadas y la dura-
cin de la infeccin. La necesidad de conservar a las aves
muy confinadas durante el invierno proporciona las condi-
ciones favorables para diseminar la enfermedad.
La dificultad de hacer la prueba de tuberculina a todas
las aves en EUA o aun a la mayor parte de las parvadas, hace
imposible obtener datos exactos de la incidencia de la
infeccin por M. avium en pollos. En 1992, la tuberculosis
aviar fue la causa de decomiso de 0.02% de aves adultas
sacrificadas en inspeccin federal (41). Sin embargo, esta
cantidad puede ser engafiosa debido a que las aves tal vez
no seanrepresentativasdel promedio de las granjas avcolas.
An ms, es posible que la inspeccin no muestre todas las
aves infectadas.
Ha habido una reduccin significativa en la prevalencia
de tuberculosis aviar, debido en gran medida al concepto
cambiante de la produccin avcola. Se le da mayor nfasis
a conservar parvadas de pollonas en lugar de gallinas ms
viejas.
En Canad, la incidencia de la tuberculosis aviar en
pollos vara mucho en las diferentes zonas -de 1 a 26%.
Se presenta en algunos pases de Amrica Latina, aunque la
incidencia es variable -baja en Brasil, frecuente en Uru-
guay, diseminada en Venezuela desde 1946, y se informa
en Argentina.
Existe considerable informacin respecto a la presen-
tacin de tuberculosis aviar en ciertos pases de Europa. Se
afirma que es poco frecuente en Finlandia (73), pero no en
Noruega (18) y Dinamarca (2); existe en Alemania (44 y
52) Y Gran Bretafia (39). No se conoce en Australia, en
Queensland y el oeste de Australia, pero se presenta en otros
estados. En frica del Sur la incidencia en aves domsticas
es baja (35). En otros pases, tal vez se desarrolle la enfer-
medad en aves domsticas y silvestres, pero no se puede
determinar su incidencia y distribucin, ya que no serealizm
estudios bacteriolgicos de manera universal. En Kenya se
ha informado de TA en flamingos menores (9). En pases
distintos al citado (59) se comunica de enfermedad en
cerdos y humanos (38) a partir de M. avium. En Thoen y
colaboradores (68) se puede encontrar mayor informacin
respecto a la prevalencia de la tuberculosis en animales.
Relacin de la edad con la incidencia
La tuberculosis aviar parece ser menos prevalente en aves
jvenes, no porque stas sean ms resistentes a la infeccin,
sino porque la enfermedad tiene mayor oportunidad de
establecerse en aves de ms edad por medio de un periodo
ms largo de exposicin. Aunque las lesiones tubercu.1osas,por lo
general, son menos graves en pollos jvenes que en aves
adultas, se ha observado tuberculosis aviar extensa o generali-
zada en pollos. Tales aves son una fuente importante de dise-
minacin del bacilo tuberculoso virulento y se deben considerar
una amenaza para otras aves y mamferos susceptibles.
(Captulo 7)
Schack-Steffenhagen y Seeger (48) encontraron
M. avium en el hgado de 3.38% de aves adultas importadas
a Alemania desde Holanda y EUA, pero no se pudieron
demostrar los microorganismos en las aves de engorda.
Concluyeron que la tuberculosis es ms frecuente en anima-
les ms viejos.
La tuberculosis ocasiona importantes prdidas en aves
exticas cautivas en zoolgicos (45). Se destaca la impor-
tancia de estos hallazgos en los informes de la enfermedad
en valiosas especies en peligro de extincin. Tambin hay
informes de tuberculosis en aves mascotas.
ETIOLOGA
En EVA, la causams frecuentede TA en pollos son los
serotipos1 y 2 de M. avium (60). En Europa,el serotipo3
deM avium seaisl de aves;sin embargo,estemicroorga-
nismo no se aisl de aves domsticasen EVA (50). Se
cultiv el serotipo3 de un pato arbreoconservadopara
importacina EVA (66). De otros serotiposde M. avium
(talescomo el 4 y 8) aisladosde humanosy cerdos,no se
sabequeprovoquenla enfermedaden pollos o avessilves-
trescautivas(68).
La principal caractersticade M avium es su acido-
rresistencia.Los microorganismosson bacilos con rasgos
definitivos; en algunaspreparaciones tambinse observan
de forma cuboidal,curvosy retorcidos.No forman hileras.
Pocasvecestienenramificaciones.Casitodaslas bacterias
tienen extremosredondeadosy varan en longitud de 1 a
3 ~m. No producenesporasy el microorganismono es
mvil. Hay grnulosesfricoso cnicosen cualquierparte
del citoplasmaa todo lo largo de la bacteria.
Diferencias de cultivo
El bacilo de la tuberculosis aviar no es muy exacto en sus
requerimientos de temperatura como M. tuberculosis y
M. bovis. M avium crecer a temperaturas que varan entre
25 a 45 C, aunque la temperatura ms favorable va de 39
a 45 C. M avium es aerobio. En el aislamiento original, el
crecimiento aumenta con una atmsfera de bixido de car-
bono de 5 a 10% (30).
Para el aislamiento original de material contaminado
de manera natural, es deseable disear un medio especial
para el bacilo tuberc1,Jloso.Resultan tiles tanto los medios
glicerinados como los que no, pero las colonias son ms
grandes si el medio contiene glicerina. Algunas cepas de
M avium necesitan micobactina como un factor de creci-
miento para el crecimiento incial y subsecuente (42). En
medios que contienen huevo completo o yema de huevo,
incubados a 37.5 a 40 C, por lo general las bacterias se
hacen evidentes en 10 das a tres semanas como colonias
pequeas,ligeramente elevadas,poco visibles y blancas gri-
sceas.Si el inculo es rico en bacterias, las colonias sern
numerosas y tienden a coalescer. Las colonias son hemisf-
ricas y no penetran el medio. Cambian de manera gradual
de blanco grisceo a ocre claro y se oscurecen conforme
se hace viejo el cultivo. Karlson y colaboradores (32)

describieron un cultivo de M. avium que era amarillo bri-
llante, pero tpico en todos los otros aspectos.
Los subcultivos en medios slidos muestran evidencia
de crecimiento por lo general dentro de 6 a 8 das y alcanzan
su mximo desarrollo en 3 a 4 semanas.Estos cultivos, por
lo general, se ven hmedos y untuosos, finalmente la super-
ficie se vuelve rugosa. El crecimiento es cremoso o viscoso
y se retira con rapidez del sobrenadante del medio. En
medios lquidos, el crecimiento se da en el fondo y en la
superficie. Por lo comn, el crecimiento se puede disper-
sar con sacudidas para formar una suspensin turbia, la
cual contrasta con el crecimiento floculento de los bacilos
de tubrculos en mamferos.
Parece que existe una relacin definida entre el tipo de
colonia y la virulencia (4). Los estudios comparativos
de cultivos aislados de pollos tuberculosos y de ciertas
micobacterias no cromgenas similares de humanos, mues-
tran que los cultivos puros con colonias lisas transparentes
resultaron virulentos para los pollos; en contraste, las va-
riantes con colonias lisas o rugosas fueron avirulentas para
los pollos sin importar la fuente. La prdida de virulencia
de M. avium se relaciona con cambios en la transparencia de
las colonias en domo en medios de cultivo (58).
Propiedades bioqumcas
Se estudiaron los cultivos de M avium y ciertas cepas no
cromgenas de humanos y porcinos en un intento por
delinear las diferencias. Parece no haber distinciones bio-
quimicas significativas entre los serotipos 1, 2 Y 3 de
M avium (bacilo de tubrculos aviares), conocidos como
virulentos para pollos y las serovariedades 4 a 20 antes
llamadas M intracellulare con menos virulencia para los
pollos (44, 68). Sin embargo, M. avium tiene caracteristicas
que lo distinguen de otras especies o grupos de micobacte-
rias (13).
M. avium no produce niacina, ni hidroliza Tween-80,
es peroxidasa negativo, produce catalasa, no tiene ureasa o
arisulfatasa y no reduce nitratos; hay caractersticas que
varan, en particular en resultados de pruebas para aril-
sulfatasa. Las micobacteras presentan amidasas que
parecen ser especficas de ciertas especies o muy rela-
cionadas a grupos; por ejemplo, los bacilos de tubrculos
aviares carecen de manera singular de ciertas amidasas
excepto para las pirazinamidasa y nicotinamidasa (8). En
Karlson y Thoen (30) hay anlisis detallados de las caracte-
rsticas bioqumicas de M. avium y los microorganismos
relacionados.
Sensibilidad frmacos antituberculosis
En general, M avium es ms resistente a los frmacos que
seutilizan por lo comn para la tuberculosis, comparado con
M. tuberculosis y M. bovis. En casi 50 cepas de M avium
de pollos y cerdos y ll de humanos, los autores encuentran
que en agar yema de huevo casi todas las cepas crecen
en presencia de 10 mg pero no en 50 mg de estreptomi-
cina/mL, en ms de 10 mg de cido p-aminosalicilico/mL y
en ms de 40 mg isoniacida/mL de medio. En la misma clase
de medio, muestran una resistencia relativa a etambutol,
etionamida, viomicina y pirazinamida. La concentracin
Tuberculosis 169
inhibidora es variable, depende del medio y el procedimien-
to. Otros informes estn de acuerdo en que M avium tiene
un alto grado de resistencia a los agentes antituberculosis
(13). Sin embargo, se informa de efectos de sinergismo en
la combinacin de los antimicobacterianos (es decir, etam-
butol y rifampicina) en el complejo M. avium (25).
Serovariedades
La notable contribucin de Schaefer (49) demuestra cierto
nmero de serovariedades de M. avium; que parecen ser
estables an durante aos en cultivos artificiales. Estos
estudios indicaron que las cepas de M. avium se pueden
identificar por procedimientos serolgicos, incluso aquellas
que perdieron su virulencia para las aves. Se desarroll un
esquema de numeracin para informar serotipos de
M avium (78), que de manera ms reciente se les conoce
como serovariedades.Las serovariedades 1 y 2 se presentan
principalmente en animales, mientras que las serovarieda-
des 4 a 20 se encuentran, por lo comn, en humanos (61).
Algunas serovariedades de M. avium halladas en cerdos
(serovariedades 4 y 8) tambin se han aislado en humanos
(77). La habilidad para identificar serotipos estables de
M. avium proporciona un medio para estudiar el origen y
distribucin de cepas especificas.
Se desarroll un micromtodo para identificar serova-
riedades de M. avium que permiten ahorrar tiempo y mate-
riales comparado con la prueba de aglutinacin en tubo (65).
El mtodo es simple y se puede conducir en placas de
microtitulacin.
PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
Aves
Todas las especiesde aves se pueden infectar con M. avium.
En general, las aves domsticas o aves exticas cautivas se
afectan con mayor frecuencia que aquellas que viven en
estado silvestre. Pueden padecer tuberculosis aviar: patos,
gansos, cisnes, pavo real, pichones, pavos y aves silvestres
cautivas. Tambin se pueden infectar los pericos y canarios.
Los informes de tuberculosis aviar en aves domsticas,
diferentes a los pollos, los hacen Scrivner y Elder (53),
Feldman (16), y Francis (19).
Aunque poco usual entre las aves silvestres, debe
esperarseque la enfermedad se desarrolle en aquellas aves
silvestres que a menudo frecuentan granjas donde la TA
prevalece en pollos. Los faisanes parecen poco susceptibles
a la infeccin por bacilos de tubrculos aviares (55); la
enfermedad tambin se observa en gorriones, cuervos, b-
hos, garrapateros, tordos, halcones, estominos, palomas del
bosque y grullas blancas.
A ves corredoras
Se ha comunicadotuberculosisaviar en avestruces,ems
y andsalbergadosen parqueszoolgicos. De manera
reciente,sediagnosticTAen un emhembrade tres aos
de edad,pertenecientea una parvadacomercial (54). En
bazo,hgadoy rin se observaronlesionesde 1 a 2.5 cm
/70 . Enfermedades de las aves (Captulo 7)

de dimetro, como ndulo s amarillo-rojizos; se apreciaron

lesiones similares en mesenterio, pleura y serosa intestinal.
Al estudio histolgico, se notaron granulomas multifocales
caracterizados por reas centrales de necrosis caseosa ro-
deada por una banda amplia de macrfagos y clulas gigan- Gato Altamente resistente
tes multinucleadas; en la periferia se encontraron Bovino Se presenta la infeccin;
linfocitos y fibroblastos. En cortes apropiadamente teidos; por lo general localizada
se encontraron algunos bacilos acidorresistentes. En 25%
Venado Informe de infeccin
de ems adultos, la hipersensibilidad retardada (HR)
respondi a derivado protenico purificado de tuberculina Canino Altamente resistente

M. avium. Caprino Se cDnsidera relativamente

resistente
Pavos Relativamente resistente
Cobayo
La tuberculosis aviar no afecta con frecuencia a los pa-
vos. La enfermedad en casi todos los casos la contraen de Hamster Susceptible
pollos infectados y es crnica en su presentacin. La infor- (intratesticularmente)

macin de tuberculosis aviar en pavos se debe a Hinshaw y Equino Informe de infeccin

colaboradores (24), quienes examinaron un total de 88 aves Llama Susceptible
en necropsias; la encontraron en 45 (51.15%), Y en slo una
Marsupial Informe de infeccin
de las 11 aves de menos de un afto de edad, mientras que
28 (65.12%) de 43 de dos aftos de edad estaban tuberculo- Mink Se infecta con rapidez
sas. Se puede consultar informacin adicional de la enfer-
Mono Susceptible
medad en pavos en Feldman (16) y Francis (19).
Ratn Relativamente resistente

Aves silvestres Conejo Se infecta con rapidez

Los informes de tuberculosis aviar en aves silvestres y Rata Relativamente resistente
revisiones de la bibliografia se pueden encontrar en Feld-
man (16), McDiarmid (43), Francis (19), Hoybraten (27), Ovino Moderadamente susceptible

Bickfordy colaboradores (6), Schaefery colaboradores (50) Porcino

y Karlson (29).
La tuberculosis aviar es frecuente entre aves en mu-
chos zoolgicos. En el ambiente no natural de cautividad,
la incidencia a menudo iguala o an excede a la existente en
avesdomsticas(45). El patgeno infeccioso en casi todos los
casos es M. avium serovariedad 1 a 2 (63). La tuberculosis
en pericos ademsse puede deber a M tuberculosis (1).
Mamferos
El bacilo tuberculoso aviar tiene una patognesis definida
para algunas especies importantes de mamferos domesti-
cados y, por lo menos, una ligera patognesis para otras (18,
19, 22, 39 Y 61). ste se debe reconocer si se va atacar y
finalmente resolver el problema de la tuberculosis.
En condiciones de exposicin natural, resulta excep-
cional la tuberculosis extensa ocasionada por M avium
desarrollada en mamferos como conejos y cerdos (61). La
infeccin puede desarrollarse, pero la enfermedad en casi
todos los mamferos permanece localizada. Sin embargo,
los microorganismos se pueden multiplicar en los tejidos
por algn periodo considerable e induce sensibilidad a la
tuberculina. Aunque la infeccin espontnea en mamfe-
ros no puede ser comparable en gravedad a la desarrolladaen
aves, es posible producir grandes cambios en muchas
especies de mamferos por la introduccin artificial del
patgeno infeccioso. La relativa patognesis de M avium
para muchos de los mamferos domesticadosse resume en el
cuatro 7-1.
En EVA y Europa, la serovariedad 2 de M. avium es la
causa ms comn de las lesiones tuberculosas en porcinos
(28, 59, 75). La tuberculosis se conserva como una carga
econmica innecesaria en la industria porcina hasta que se
elimine de los pollos y otras aves de traspatio. En EUA, ha
habido una disminucin gradual pero definida de tubercu-
losis en cerdos (69, 70, 71). Una razn de esta disminucin
puede ser la menor incidencia en aves como resultado de la
creciente prctica de conservar parvadas de una edad.
Transmisin
La gran cantidad de bacilos tuberculosos que se exudan de
las lesiones tuberculosas ulceradas de! intestino en aves,
resulta una fuente constante de bacterias virulentas. Aunque
existen otras fuentes de infeccin, ninguna iguala a la ma-
teria fecal infectante en la diseminacin de tuberculosis
aviar. Las descargas fecal es pueden contener bacilos
tuberculosos de las lesiones de hgado y mucosa vesicular
que se expulsan por el conducto comn. El aparato respira-
torio tambn es una fuente potencial de infeccin, en espe-
cal si las lesiones se desarrollan en mucosa traqueal.
El ambiente contaminado que contiene bacilos en sue-
lo y cama es el factor principal en la transmisin de la
enfermedad hacia animales no infectados. Entre mayor
tiempo ocupen los locales las aves infectadas y con pobla-
cin ms concentrada, la infeccin ser ms prevalente.
Los bacilos tuberculosos aviares pueden persistir en el
suelo por largo tiempo. Schalk y colaboradores (51) encon-
traron un pato contaminado que tena M. avium viables
y virulentos en la cama y suelo despus de cuatro aos
de haber retirado una parvada infectada. Adems, estos

investigadores demostraron que las bacterias se concserva-
ron viables en cadveres enterrados a un metro de profun-
didad por 27 meses. Las cepas virulentas de M. avium
pueden sobrevivir en aserrn por] 68 das a 20 C y 244 das coso Sin embargo, si la enfermedad es prevalente en una
a 37 C (52). Esta capacidad para sobrevivir fuera del hus-
ped tiene cierto riesgo para los cerdos y las aves domsticas
y silvestres.
Funcin de los huevos
Se ha considerado pertinente la posibilidad de que la tu-
berculosis aviar se pueda transmitir por los huevos de las
gallinas tuberculosas. Se demostr que muchas veces algu-
nos huevos inoculados de manera artificial incuban y que
los pollitos nacidos de dichos huevos estn infectados con
bacilos tuberculosos. Tales observaciones son de dudosa
relevancia para la pregunta fundamental: Los huevos
de gallinas infectadas de manera natural originan aves in-
fectadas? La evidencia ms convincente de lo contrario la
descubrieron Fitch y Lubbenhusen (17), Y Schalk y colabo-
radores (51), quienes criaron muchos cientos de pollos
incubados de huevos de gallinas infectadas de manera natu-
ral sin que se haya observado TA en un solo caso. Otros
investigadores llegaron a conclusiones parecidas (16, 19).
Sin embargo, M. avium se aisl por cultivo de huevos de
aves infectadas de manera natural. En Alemania, Fritzsche y
Allam (20) investigaron que el bacilo de la tuberculosis
aviar fue demostrable en 3.55% de 899 huevos de 58 par-
vadas en las cuales exista dicha enfermedad. En contraste,
de 650 huevos de siete granjas comerciales de aves slo
0.31% tena M. avium; stos provenan de una sola granja
donde se encontraron algunas aves positivas a la tubercu-
lina. Asimismo, estos investigadores encontraron que los
bacilos tuberculosos aviares no sobreviviran en huevos
despus de seis minutos de embullicin; en preparaciones
de huevos revueltos, con freirlos dos minutos fue suficiente
para matar las bacterias. Estudios en Polonia por Bojarski
(7), revelaron que M. avium se cultiv de 8% de 175 huevos
de gallinas infectadas de manera natural. Sin embargo, se
recuperaron bacilos por cultivo de 8 de 24 (33.3%) huevos
de gallinas infectadas de manera artificial.
Otras fuentes
Otras fuentes de diseminacin de los bacilos de la tubercu-
losis aviar son los cadveres de aves muertas por esta causa
y los desperdicios de gallinas para alimento. Asimismo, es
concebible que el canibalismo pueda ser parte de la trans-
misin.
Los bacilos de tuberculosis aviar los pueden transpor-
tar las personas, en sus zapatos sucios con materia fecal. El
equipo empleado en el cuidado y la conservacin de las
aves infectadas (recipientes y sacos de alimento) tambin
pueden transferir bacterias infectantes de parvadas infecta-
das a sanas.
Las aves silvestres y pichones se pueden infectar con
M. avium y, por tanto, pueden diseminarlo a parvadas de
aves domsticas. Los cerdos pueden tener lesiones intesti-
nales ulcerativas de bacilos tuberculosos aviares y, por lo
mismo, constituyen una fuente de infeccin para otros ani-
males y aves. Aves tales como gorriones, estorninos y
pichones que se alimentan en los patios de las granjas
tambin son fuentes potenciales.
Tuberculosis 17
Signos
Pocos signos de la enfermedad en pollos son patognomni-
parvada, varios o casi todos los signos pueden ser evidentes
en diferentes aves.
Generalmente, si la infeccin progresa de manera su-
ficiente, afecta la condicin flsica, las aves se ven menos
vivaces que los dems animales. Las aves afectadas se
fatigan con facilidad y se observan deprimidas. Aunque el
apetito, por lo general, no se altera, la prdida de peso es
progresiva y notable, en especial se aprecia en los msculos
de la pechuga. Los msculos pectorales a menudo se atro-
fian y el hueso pectoral se hace muy sobresaliente y se puede
deformar. En casos extremos, desaparececasi toda la grasa
corporal y la cara de las aves afectadas se ve ms pequea
de lo normal.
Las plumas muestran una apariencia desagradable y
erizada. La cresta, la barbilla y los lbulos de los oi-
dos muchas veces se ven anmicos y ms delgados y la
epidermis no cubierta tiene una resequedad peculiar. En
ocasiones, sin embargo, la cresta y barbillas tienen una
coloracin azulosa. La ictericia, indica cambios hepticos
observables.
Aunque la enfermedad seagrave, la temperatura de las
aves afectadas se conserva dentro de limites normales; en
muchos casos,muestran una claudicacin unilateral y cami-
nan con un paso peculiar espasmdico, tal vez resultado de
afeccin de la articulacin humeroescapulocoracoidea,que se
puede quebrar y descargar un liquido o material caseoso.
La parlisis por artritis tuberculosa se observa en algunas
ocasiones.
Si las aves afectadas se encuentran muy emaciadas, se
pueden detectar masas nodulares a lo largo del intestino
mediante palpacin del abdomen. No obstante, la gran
hipertrofia del hgado de muchas aves tuberculosas, puede
hacer dificil o imposible este procedimiento. Muchos pollos
tuberculosos tienen lesiones en el tracto intestinal; si stas
son ulcerativas, presentan diarrea grave. La alteracin ent-
rica induce debilidad extrema y las aves enfermas muestran
una posicin sentada como resultado de la fatiga.
Los animales con tuberculosis pueden morir a los
pocos meseso viven por mucho tiempo, esto depende de la
gravedad o extensin de la enfermedad. Un ave puede morir
de manera repentina como consecuencia de hemorragia
por desgarro del higado afectado o de! bazo.
lesiones macroscpicas
Las lesiones se observan ms a menudo en higado, bazo,
intestinos y mdula sea. La bacilemia, que tal vez se
presente de manera intermitente y al inicio en casi todos
los casos, proporciona una distribucin generalizada de las
lesiones.Ninguno de los te.iidos,con la posible excepcin de
sistema nervioso central, parece resultr inmune a la intec-
cin. Algunos rganos, como corazn, ovarios, testculos y
piel, se afectan con poca frecuencia y no se pueden consi-
derar rganos de predileccin. Francis (19) revis la bi-
bliografia disponible y encontr que en los pavos, patos y
pichones, las lesiones predominan en hgado y bazo, pero
tambin se afectan muchos otros rganos.
 172 . Enfermedades de las aves
TA en aves se caracteriza por la presentacin de ndu-
los blanco grisceos o amarillo grisceos irregulares de
varios tamaos en los rganos de predileccin como hgado,
bazo e intestinos (figura 7-1A, B, D). Las afecciones en
hgado y bazo resultan en hipertrofia, que muchas veces es
significativa; pueden haber hemorragias letales por desga-
rro. El ndulo tuberculoso vara en tamao desde una es-
tructura escasamente discernible hasta una enorme masa
que puede medir varios centmetros de dimetro. Es co-
mn que grandes ndulos tengan un contorno sobresaliente,
con pequeas granulaciones o ndulos que se presentan en
la superficie. Las lesiones cerca de la superficie en hgado
o bazo se pueden enuclear con facilidad de los tejidos
adyacentes. Los ndulos son firmes, pero se pueden inducir
con facilidad, ya que no contienen sales minerales. El corte
transversal de un ndulo fibroso contiene un nmero varia-
ble de pequeos focos amarillentos o una sola regin central
suave amarillenta, la cual a menudo es caseosa.La ltima
se rodea por una cpsula fibrosa y la continuidad a menudo
la interrumpen pequeos focos necrticos circunscritos. La
cpsula fibrosa vara en grosor y consistencia, depende del
tamao y duracin de las lesiones. Se observa con claridad
o en apariencia est ausente en lesiones pequeas y mide
0.1 a 0.2 cm de grosor en grandes ndulos
El nmero de lesiones tambin es variable, fluctuando
desde pocas hasta una cantidad incontable. Es ms comn
observar pocas lesiones nodulares en los rganos, como
hgado y bazo, relacionadas con una gran cantidad de lesio-
nes de tamao mnimo a moderado. La variacin en tamao
es consecuencia de episodios sucesivos o reinfeccin de
lesiones antes establecidas, por lo general, del mismo rga-
no. La afeccin de los pulmones, por lo comn es menos
grave que las del hgado o bazo.
La notable tendencia de la enfermedad a diseminarse
hacia varios rganos indica que la bacilemia tuberculosa es
frecuente. Esta tendencia de los bacilos a circular en la
corriente sangunea explica las frecuentes lesiones de m-
dula sea (figuras 7-1 C, 7-2). La infeccin de mdula sea
sucede tal vez al inicio en el curso de la enfermedad.
En pollos, los tubrculos pueden observarse de manera
experimental 14 a 21 das despusde la infeccin como una
coleccin empacada de clulas que se tien plidamente
con ncleos vesiculados. Estas clulas epiteloides se deri-
van de elementos de tejido fijado, conocidos como histioci-
tos. Estas ltimas clulas fagocitan el bacilo tuberculoso
desde el inicio del proceso de reaccin.
La masa celular o tubrculo primario se expande de
manera gradual conforme proliferan los histiocitos en la
periferia; a las 3 a 4 semanas se pueden detectar signos o
retroceso en las clulas epiteloides en la zona central. Esta
regresin se debe en parte a la falta de vascularidad de
la estructura y, en parte, a las sustancias txicas del bacilo
tuberculoso. Conforme se hace ms grande la masa celular,
las clulas epiteloides tienden a fundirse y a formar sincitios.
Los lmites de las clulas individuales se hacen menos
distinguibles o desaparecen.A esto le sigue, en una semana
ms o menos, un cambio necrobitico semejante a la necro-
sis coagulativa. Los ncleos o clulas epiteloides se toman
picnticos y pueden desaparecer; la masa celular, excepto
la porcin perifrica, se funde y se tie con fuerza con
eosina. Los bacilos tuberculosos se multiplican o aparecen
(Captulo 7)
solos o en grupos en todo el tejido necrtico.
Mientras que las clulas epiteloides en la zona central
preselltan cambios necrobiticos, persiste una zona externa
de sincitios epiteloides que parecen como una capa alrede-
dor de toda la periferia. De stos, se desarrollan clulas
gigantes, los ncleos de las cuales se sitan de manera distal
a la zona central de necrosis; las clulas se distribuyen a
menudo en formacin de palizada. Muchas veces, hay gran-
des vacuolas en el citoplasma de las clulas gigantes. De
inmediato a la periferia a la zona de clulas gigantes existe
una coleccin ms o menos difusa de clulas epiteloides y sus
progenitores, histiocitos (figura 7-3). Los fibrocitos y los
pequeos conductos vasculares sanguneos tambin se ven
cerca de la porcin externa del rea perifrica. Aunque los
bacilos son ms numerosos en la zona central o necrtica del
tubrculo, tambin se encuentran en grandes nmeros en la
zona epiteloide adyacente y distal de las clulas gigantes.
La fase final en la formacin de un tubrculo es el
desarrollo de una zona de encapsulacin que consiste de
tejido conjuntivo fibroso, histiocitos, algunos linfocitos y
un ocasional granulocito eosinofilico. De inmediato, se
desarrollan nuevos tubrculos en la zona epiteloide en la
periferia a las clulas gigantes. De manera consecuente, un
tubrculo, como se reconoce de manera macroscpica, con-
siste de un tubrculo original o padre y varios ms pequeos
o adyacentes.
La naturaleza del proceso degenerativo en la zona
central del tubrculo resulta de alguna manera inusual, en
que la integridad de las clulas se conserva por un periodo
considerable antes de la desintegracin. La necrosis caseosa
se desarrolla de manera final y puede afectar todo o parte de
la zona central.
La calcificacin del tubrculo se presenta pocas veces
en las aves. La degeneracin ami lo idea de partes o parn-
quima circundante, se observa algunas veces en hgado,
bazo y rin.
Los bacilos acidorresistentes se observan en gran can-
tidad en frotis de lesiones y secciones teidas de manera
apropiada (figura 7-4).
Por observacin microscpica, las lesiones de tubercu-
losis aviar en pavos varan de manera considerable. En
algunos, se presentan tubrculos como los que se apre-
cian en pollos. En otros casos, las lesiones son difusas, con
gran destruccin del parnquima circundante. Las masas
citoplsmicas o grandes clulas gigantes pueden ser nume-
rosas y a menudo estn presentes grandes cantidades de
granulocitos eosinofilicos. Algunas lesiones se llegan a
circunscribir por una densazona de tejido conjuntivo fibroso.
Las descripciones detalladas de lesiones macroscpi-
cas y microscpicas de tuberculosis aviar en los diferentes
rganos de aves se encuentran en Feldman (16), Francis
(19) y Thoen y colaboradores (68).
Figura 7-1. A a D. Lesiones tuberculosas en intestino (A),
hgado (B), mdula sea (C) (Peckham); y bazo (D) de aves
infectadas de manera natural. Obsrvese la variacin en el
tamao de las lesiones en el hgado y en el bazo. E. reaccin
positiva en la barbilla izquierda en un ave tuberculosa, 48
horas despus de la inyeccin intradrmica de tuberculina
aviar. IPeckman\
Figura 7-2. Ndulo tuberculoso pequeo en mdula sea Figura 7-3. Desarrollo de tubrculo en pulmn de pollo
de pollo infectado de manera natural. La regin necrtica 100x
central est rodeada por la zona de tejido conjuntivo denso.
100x.

Patognesis
La capacidad de M. avium para originar enfermedad progre-
siva se puede relacionar a los elementos de la pared celular
y ciertos complejos lipdicos presentes en la pared celu,.
lar, como el factor de cordn,glucolpidosque contienen
azufre (sulfatidas), o lpidos fuertemente cidos (47, 62).
Sin embargo, parece que el efecto de estos componentes
solos o juntos en fusin fagosoma-lisosoma no representa
virulencia. Se desarrolla hipersensibilidad de tipo tardo
(H1T), despus de la exposicin a las micobacterias; una
vez activada, los macrfagos demuestran mayor capacidad
para matar M. avium intracelular.
Las respuestas de HTT se encuentran reguladas por
linfocitos, que liberan linfocinas que actan para atraer,
inmovilizar y activar clulas mononucleares sanguneasal
sitio donde se encuentran los bacilos virulentos o sus pro-
ductos. El factor de necrosis tumoral, solo o en combinacin
con interleucina-2, pero no con el y interfern, se vincula
con macrfagos que matan a la serovariedad 1 de M avium
(5). La HTT que se desarrolla, contribuye a acelerar la
formacin de tubrculos y, en parte, origina la inmunidad
celular en la tuberculosis. Los macrfagos activados que
carecen de suficient~s componentes microbicidas subcelu-
Figura 7-4. Numerosos bacilos tuberculosos acidorresiten-
lares para destruir a los bacilos tuberculosos virulentos se
les en una frotis de una pequea lesin en pulmn de pollo
destruyen por el crecimiento intracelular del microorganis- infectado de manera natural. Ziehl-Neelsen, 1600x.

mo y se desarrolla una lesin. La informacin disponible
indica que una combinacin de lipidos txicos y factores
liberados por M. avium virulento puede: 1) ocasionar rup-
tura del fagosoma, 2) inhibir la formacin de fagolisosoma,
3) interferir con la liberacin de enzimas hidroliticas de los
lisosomas adheridos, y/o 4) inactivar las enzimas lisosmi-
cas liberadas en vacuola citoplsmica. La informacin dis-
ponible sugiere que los metabolitos de oxgeno txico no
producen la muerte en macrfagos activados. Sin embargo,
la importancia del perxido de hidrgeno o de los radicales
de oxgeno y oxido ntrico activados en macrfagos resis-
tentes de aves expuestas a M. avium virulento contina por
esclarecerse (62).
DIAGNSTICO
Un diagnstico presuntivo de tuberculosis aviar en aves, por
lo general, se hace con base en las lesiones macroscpicas
(8). Sin embargo, el hallazgo de microorganismos acidorre-
sistentes en frotis de hgado infectado, bazo u otro rganos
teidos con una tincin como Ziehl- Neelsen resulta muy til
en el diagnstico. La inoculacin en medios apropiados para
aislar e identificar el patgeno causante, es necesaria para el
diagnstico definitivo de dicha enfermedad (30).
Prueba de tuberculina
Cuando se administra de manera correcta, la prueba de
tuberculina es un procedimiento satisfactorio para determi-
nar la presencia de tuberculosis aviar en una parvada.
Tcnica
El equipo consiste en una jeringa de tuberculina estril
(1 mL de capacidad) y agujas hipodrmicas calibre 25 a 26
de 0.5 pulg. (1.3 cm) de largo. Tambin se debe tener
algodn absorbente y alcohol a 70%. La tuberculina se
debe preparar para el uso intradrmico de bacilos tubercu-
losos aviares. Aqulla preparada de cepas de mamiferos
puede dar reacciones positivas en pollos tuberculosos, pero
los resultados, por lo general, no son satisfactorios. Las
reacciones a la tuberculina aviar, por lo comn, son ms
pronunciados.
Se debe sujetar al ave de tal modo, que la cabezaquede
inmvil por completo. La superficie de la barbilla se debe
limpiar con alcohol; otros intentos por limpiar y desinfectar
la piel son innecesarios. La aguja se inserta con cuidado
en la parte lateral de la dermis, y se inyectan 0.03 a 0.05 mL
de tuberculina en el tejido. La tuberculina derivada de
proteina purificada la proporciona USDA y se prepara
de medios de cultivo liquido sinttico en los cuales crece
M. avium cepaD-4 durante ocho semanas(3). Las tubercu-
loproteinas se precipitan con sulfato de amonio. La concen-
tracin de proteina se ajusta a 1 mg de fsforo/mL con
solucin salina amortiguada con fosfato. Se observa una
pequefta ampolla o rea blanqueada difusa donde se depo-
sit la tuberculina. Aunque se consiguen resultados satisfac-
torios en caso de inyectar la tuberculina en el tejido
subcutneo. es mejor invectarla de manera intradrmica.
Tuberculosis. 175
Reaccin
Despus de 48 horas, se examinan los pollos. Aquella
barbilla no inyectada se utiliza para comparar. Si la reaccin
es positiva, hay hinchazn leve en los tejidos de la barbilla
inyectada (figura 7-lE). Algunas reacciones son modera-
das; otras resultan en notable hinchazn que aumenta el
grosor de la barbilla de 1 a 5 veces. La hinchazn se debe
en gran parte al edemade la zona de tejido conjuntivo entre las
capas de la dermis, y en menor grado a la mayor extensin
del corin, que se llena con clulas histiociticas mononu-
cleares empaquetadas, pocos granulocitos eosinofilicos y
una cantidad variable de clulas linfoides y de linfocitos.
Despus de 48 horas, la hinchazn disminuye de manera
gradual y, por lo general, desapareceen cinco dias.
Algunas veces hay reaccin negativa en un ave que es
definitivamente tuberculosa; de manera inversa, en ocasio-
nes, se obtiene un resultado positivo en pollos en los cuales
no se pueden demostrar los signos de TA. En este ltimo
caso, el que no se encuentren lesiones, no significa que no
est presente el bacilo tuberculoso aviar en los tejidos de los
pollos. En la etapa temprana de la enfermedad, las lesiones
son en exceso pequeas como para notarse de manera
macroscpica o demasiado pocas para encontrarse por m-
todos ordinarios. Una prueba de tuberculina positiva de
manera definitiva, indica que el ave ha estado expuesta al
bacilo tuberculoso aviar.
La tuberculina se prepara de filtrado concentrado libre
de bacterias de un cultivo liquido de bacilos tuberculosos y,
como se emplea para el diagnstico de TA en pollos, se
puede considerar inocua para las aves normales (23). Si
se repiten las pruebas despusde un mes, no hay reacciones
falsas positivas. En pollos, la dosis frecuente de diagnstico
de tuberculina no sensibiliza a las aves no tuberculosas a
inyecciones posteriores del mismo producto.
La prueba de tuberculina se usa con cierto limite en el
di~gnstico de TA en pavos. Sin embargo, la mayor parte
de los resultados son menos satisfactorios que en pollos.
Tambin se encontraron ciertas dificultades en la prueba de
tuberculina en pichones y patos. En pichones, Svrcek y
colaboradores (57) aplicaron la prueba en el rea subman-
dibular. En codornices japonesas, se puede inyectar la tu-
berculina de manera intradrmica en la zona alrededor de la
cloaca (33). La prueba es de valor limitado en el diagnstico
de TA en estas aves.
Falta por establecer la utilidad de la prueba de tubercu-
lina en el diagnstico de TA en pavos. Hinshaw y colabora-
dores (24), inyectaron el moco, la mucosa de la cloaca,
barbillas, piel del extremo del pliegue del ala y piel en el
centro del pliegue del ala con tuberculina aviar. Los resul-
tados de las pruebas indicaron que las reacciones en la
barbilla coincidieron con los hallazgos en la necropsia en
slo 11.1% de las aves, y hubo concordancia entre la reac-
cin a la tuberculina en el pliegue del ala y hallazgos a la
necropsia en 75.68% de las aves. De 1&escasainformacin
disponible, se debe concluir que la prueba de tuberculina
intradrmica es menos exacta para detectar TA en pavos que
en pollos. Seria deseable investigar la certeza de la prueba
de aglutinacin rpida como un medio para detectar dicha
enfermedad en pavos vivos.
176 . Enfermedades de las aves
Serologa
Anlisis de inmunoabsorbencia ligada a enzima
(EL/SA)
Se describe esta prueba para detectar anticuerpo s micobac-
terianos en sueros de pollos inoculados de manera experi-
mental con M. avium serovariedad 2 (67). Las reacciones
ppsitivas de ELISA se observaron en testigos no infectados.
Las pruebas de tuberculina en piel no indujeron reacciones
positivas en los animales no infectados. ELISA tambin se
utiliza para detectar anticuerpos en sueros de aves tubercu-
losas que se conservan en cautividad. Ya que slo se requie-
re una pequea cantidad de suero el mtodo ELISA puede
ser de valor prctico para su uso en el diagnstico de TA en
pequeas especies, asi como tambin en aves exticas sin
barbillas. Los reactivos de ELISA se pueden estandarizar
con prontitud. An ms, la prueba es un procedimiento
rpido que se puede automatizar para poder manejar gran-
des cantidades de aves.
Los procedimientos serolgicos ofrecen ciertas venta-
jas prcticas. Se necesita manejar una sola vez a las aves y
se envian las muestras de sangre para las pruebas de agluti-
nacin para pulorosis, y pueden examinarse para buscar
anticuerpo s micobacterianos especficos. Un informe re-
ciente revela que ELISA era sensible y especfica para
detectar TA en gansos de lapas (11).
Prueba de aglutinacin rpida
Karlson y colaboradores (31) describieron una prueba de
aglutinacin con sangre completa de posible valor en el
diagnstico de TA en aves. El antgeno es una suspensin a
10% de bacilos tuberculosos aviares en solucin de cloruro
de sodio a 0.85% que contiene 0.5% de fenol. La sangre se
extrae mediante puncin de la cresta con un instrumento
afilado como una aguja de calibre 18. Se mezcla una gota
de sangre fresca con una gota de antgeno en una placa
caliente. Se considera que la presentacin de la aglutinacin
en un minuto es una prueba positiva.
En pollos, la prueba de aglutinacin con sangre com-
pleta puede tener una exactitud comparable a la de la prueba
de tuberculina. Hiller y colaboradores (23), evaluaron
la prueba de aglutinacin contra la prueba de la tuberculina
en parvadas en la misma granja, donde se encontraron reac-
ciones no especficas en bovinos. En 290 parvadas, 38.3%
de las aves reaccionaron a la prueba serolgica en compa-
racin con 18.4% a la prueba de tuberculina; 77.2% tuvieron
evidencias postmortem o bacteriolgicas de tuberculosis
aviar. Se concluy que la prueba de aglutinacin result ms
til que la prueba de tuberculina para detectar aves infecta-
das en una parvada enferma; sin embargo, la presentacin
de reacciones de aglutinacin positivas falsas en aves sanas
es un inconveniente.
Diagnstico diferencial
La manera ms conveniente para diagnosticar la enfer-
medad es por necropsia. Las lesiones son muy caractersti-
cas, pero se deben diferenciar otros padecimientos. stos
incluyen neoplasia,enterohepatitis y tal vez clera aviar y
tifoidea aviar. La presencia de numerosos bacilos acidorre-
sistentesen lesiones es en especialsignificativo, debido a que
(Captulo 7)
no existenen ningunaotra enfennedadconocidaen aves.
Las pruebasde diagnsticodependende estudiosde labo-
ratorio queestablezcaal microorganismocomoM. avium.
TRATAMIENTO
Los frrnacos antituberculosis no se emplean a menudo para
tratar a las aves domsticas. Sin embargo, se utilizan com-
binaciones de estosfrrnacos en el tratamiento de ciertas aves
exticas en cautividad (72). Se observ la remisin clnica en
tres-avesque recibieron una combinacin de isoniacida (30 mgi
kg), etambutol (30 mgikg) y rifampicina (45 mgikg). La dura-
cin recomendada de tratamiento fue 18 meses, sin que
hubieran efectos colaterales adversos. Se necesitan investi-
gaciones adicionales para desarrollar regmenes adecuados
para tratamiento de tuberculosis en varias aves exticas.
PREVENCiN Y CONTROL
La importancia de las industrias avcola y porcina, hace
imperativo que se desarrollen medidas para el control y la
erradicacin. En EVA, la enfermedad no se diagnostica en
aves comerciales, pero se encuentra ocasionalmente en par-
vadas de traspatio.
La prueba de tuberculina es de considerable valor
prctico. Al desechar las aves positivas, se suprimen mu-
chos focos de infeccin. La prueba permite la deteccin de
muchas aves infectadas antes de que la enfermedad alcance
una etapa crnica o grave; si se repiten las pruebas y se
eliminan las aves positivas, se reduce la diseminacin de la
bacteria en el ambiente.La prueba de aglutinacin con sangre
completa, tambin puede servir para detectar aves infecta-
das. Hiller y colaboradores (23) concluyeron que estarpida
prueba serolgica es ms til que la prueba de tuberculina
para detectar pollos tuberculosos en una parvada enferma.
Si se permite que la parvada residual ocupe las mismas
instalaciones contaminadas, sigue siendo una fuente conti-
nua de infeccin. Esto da la oportunidad de que se presenten
nuevas infecciones de manera indefinida, pues los bacilos
tuberculosos pueden permanecer viables y virulentos en el
suelo durante muchos aos. Tanto la prueba de tuberculina
como la de aglutinacin se pueden utilizar para detectar
muchas aves tuberculosas. Mientras permanezca un ave
infectada en una parvada, es posible la diseminacin de la
enfermedad hacia las aves sanas.En consecuencia, se deben
emplear otros medios ademsde la prueba de tuberculina si se
espera un control de la tuberculosis aviar ms satisfactorio.
Se dice muchas veces que la tuberculosis aviar se
puede controlar si se eliminan todas las aves en la parvada
despus de la primera temporada de postura. La prctica
es recomendable, en especial desde el punto de vista econ-
mico de produccin de huevo. Las aves viejas, por lo
general, producen menos huevos; es ms, la mortalidad por
enfermedadesno bacterianas como las neoplsicas es mayor
entre gallinas viejas que en pollonas. Otro factor a favor de

la supresin de las aves viejas, es que la tuberculosis aviar
usualmente es ms grave en stas, por lo cual es ms
probable que lleguen a ser fuentes de diseminacin.
Se ha evaluado el uso de vacunas que contienen
micobacterias inactivadas, vivas, o ambas, para proteger a
las aves contra la tuberculosis (46). Los mejores resultados
se lograron en aves vacunadas con M. intrace//u/are
serovariedad 6 viva (M. avium 6) por va oral. Estas
aves mostraron una proteccin de 70% despus del desafio
1M con M. avium. Se inform de buenos resultados en
aves, despus de la vacunacin 1M combinada con
M intracellu/are serovariedad 7 inactivado con la serovarie-
dad Darden (M avium 7 y 19). Son necesarias investigacio-
nes adicionales para confirmar la eficacia de varias vacunas
en aves exticas.
Los procedimientos para establecer y conservar parva-
das libres de tuberculosis aviar deberan incluir lo siguiente:
1) abandono de equipo viejo y establecimiento de ins-
talaciones en pisos nuevos. Por lo comn, no es prctico
convertir un ambiente infectado solo por desinfeccin de
manera satisfactoriamente sano, 2) un cercado adecuado u
otras medidas para prevenir los movimientos sin restriccio-
nes de las aves, evitando as la exposicin a locales infecta-
dos con anterioridad, 3) suprimir la parvada vieja, quemar
los cadveres de las aves que muestran lesiones de tubercu-
losis, 4) colocar una nueva parvada en el nuevo ambiente
REFERENCIAS
l. Ackerman, L.J., S.C. Benbrook, and B.C. Walton. 1974.
Mycobacteriumtuberculosisinfection in a parrot (Amazona
farinosa).Annu Rev RespirDis 109:388-390.
2. Andersen, S. 1965.The distributionof aviantuberculosisin
Denmark.MedlemsblDan Dyrlaegeforen2:54-59.
3. Angus, R.D. 1978. Production of referencePPD tubercu-
lins for veterinary use in the United States.J Biol Stand
6:221-228.
4. Belisle, J.T. and P.J. Brennan. 1994. Molecular basis of
colonymorphologyin Mycobacteriumavium.ResMicrobiol
145:237-242.
5. Bermudez, L., and L. Young. 1988.Tumor necrosisfactor,
alone or in combinationwith IL-2, but not IFN-gamma,is
associatedwith macrophagekilling ofMycobacteriumavium
complex.J ImmunoI140:3006-30I3.
6. Bickford, A.A., G. U. ElIis, and U.E. Moses.1966.Epizooti-
ology of tuberculosisin starlings. J Am Yet Med Assoc
149:312:318.
7. Bojarski, J.1968. OccurrenceofMycobacterium in eggsof
tuberculin-positivehens.Med Weter24:21-23.
8. Bush, M.A., R.J. Montali, C.O. Thoen, E.E. Smith, W.
Peritino, and D.W. Johnson. 1978. Avian tuberculosis:
Status of antemortemdiagnostic procedures.Proc 1st Int
Birds Captivity Symp,pp. 185-195.
9. Cooper,J.E., L Karstad, and E. Boughton. 1975.Tubercu-
losis in lessertlamingosin Kenya.J Wild Dis 1I :32-36.
10. Cornil, Y., and P. Megnin. 1884.Tuberculoseet diphtherie
desgallinaces.CR SocBioI36:617-621.
1l. Cromie, R.L., M.J. Brown, N.A. Forbes, J. Morgan, and
J.L. Stanford. 1993.A comparisonand evaluationof tech-
niquesfor diagnosisof aviantuberculosisin wildfowl. Avian
PathoI22:617-630.
12. Denis, M. 1994. Immunomodulatoryevents in Mycobac-
terium avium intections. ResMicrobioI145:225-229.
Tuberculosis. 177
del grupo libre de tuberculosis aviar, 5) eliminar a todos los
reactores a tuberculina aviar y mamfera de las piaras de
cerdos. Si se tiene la precaucin de evitar que aves en una
parvada limpia tengan acceso a un ambiente infectado y se
les protege contra exposicin accidental a un ambiente
infectado y al bacilo tuberculoso, es razonable pensar que
continuarn libres de tuberculosis aviar.
Las medidas antes mencionadas no son complicadas.
Los beneficios adicionales que se acumulan al conservar
una parvada libre de tuberculosis aviar en un ambiente
higinico, compensarnel gasto inicial y el trabajo. La salud
general de las aves ser mejor, y se controlarn con ms
facilidad otras enfermedades adems de la tuberculosis
aviar. Tambin los beneficios sereflejan en una disminucin
de tuberculosis en cerdos. La importancia de dicha enfer-
medad en infecciones en cerdos es tal, que si se conservan
a las aves separadaspor completo se reduce la incidencia de
tuberculosis por M. avium en cerdos.
Las recomendaciones para el control de tuberculosis
aviar en aves exticas incluyen: 1) prevenir el contacto con
aves tuberculosas; se deben evitar las instalaciones y casetas
utilizadas por stas,2) cuarentenas prolongadas de aviarios
por 60 das y repetir pruebas con tuberculina aviar. Se deben
hacer estudios para confirmar la validez de las vacunaciones
en aves para la proteccin de varias especiesexticas contra
la enfermedad. .
13. Engbaek, H.C., E.H. Runyon, and A.G. Karlson. 1971.
Mycobacterium avium Chester: Designation of neotype
strain. Int J Syst Bacteriol 21: 192-196.
14. Falk, G.A., S.J. Hadley, F.E. Sharkey, M. Liss, and C.
Muschenheim. 1973. Mycobacterium avium infections in
manoAm J Med 54:801-810.
15. Falkingham 111, J.O., 1994. Epidemiology of Mycobac-
terium avium infections in fue pre- and post- HIV era. Res
MicrobioI145:169-172.
16. Feldman, W.H. 1938. Avian Tuberculosis Infections. WiI-
liams & Williams, Baltimore, MD.
17. Fitch, C.P., and R.E. Lubbenhusen. 1928. Completed
experiments to determine whether aviaR tuberculosis can be
transmitted through eggs oftuberculous fowls. J Am VetMed
Assoc 72:636-649.
18. Fodstad, F.H. 1967. A survey of mycobacterial infections
detected in animals in Norway in 1966. Medlemsbl Nor
Veterinaerforen 19:314-327.
19. Francis, J. 1958. Tuberculosis in Animals and Man: A Study
in Comparative Pathology. Cassell, London.
20. Fritzsche, K., and M.S.A.M. Allam. 1965. The contamina-
tion of hen eggs with mycobacteria. Arch Lebensmittelhyg
16:248-250.
21. Good, R.C.1985. Opportunistic pathogensin fue genus My-
cobacterium. Annu Rev MicrobioI39:347-369.
22. Gunnes, G., K. Nord,S. Vatn, and F. Sxegaard.I995. A case
ofgeneral~daviantuberculosis inahorse. VetRec 136:565-566.
23. Hmer, K., T Schliesser, G Fink, a.d P. Dorn. 1967. Zur
serologischen Diagnose der Huhnertuberkulose. Berl Munch
Tierarztl Wochenschr 80:212-216.
24. Hinshaw, W.R., K.W. Niemann, and W.H. Busic. 1932.
Studies of tuberculosis of turkeys. J Am Vet Med Assoc
80:765-777.
25. HolTner. S.E.. S.B. Svenson, and G. Kallenius. 1987. Svn-
178 . Enfermedades de las aves
ergistic effects of antimycobacterial drug combinations on
Mycobacterium avium complex determined radiometrically
in liquid medium. Eur J Clin Microbiol 6:530-535.
26. Horsburgh, C.R., Jr., V.G. Mason, D.C. Farhi, and M.D.
Iseman. 1985. Disseminated intection with Mycobacterium
avium-intracellulare. Medicine 64:36-48.
27. Hoybraten, P. 1959. Tuberkulose tiefeller nos fuglen. Nord
VetMed 1]:780-786.
28. Jorgensen, J.B~ 1978. Serological investigation of strains of
Mycobacterium avlum and Mycobacterium intracellulare iso-
lated rom animal s and nonanimal sources. Nord Vet Med
30:]55-162.
29. Karlson, A.G. 1978. Avian Tuberculosis. In R.J. Montali
(ed.). Mycobacteriallnfections ofZoo Animals. Smithsonian
Institution Press, Washington, DC, pp. 2]-24.
30. Karlson, A.G. and C.O. Thoen.1991. Tuberculosis. In H.G.
Purchase, C.H. Domermuth, L.A. Arp, and J.E. Pearson
(eds.). A Laboratory Manual for the Isolation and Identifica-
tion of Avian Pathogens, 3rd ed. Kendall/Hunt Publishing
Co. Dubuque, lA, pp. 52-56.
3]. Karlson, A.G., M. R. Zinober, and W.H. Feldman. 1950.
A whole blood rapid agglutination test for avian tuberculosis.
AmJVetRes ]1:137-141.
32. Karlson, A.G., C.L. Davis, and M.L. Cohn. 1962. Skoto-
chromogenic Mycobacterium avium from a trumpeter swan.
Am J Vet Res 23:575-579.
33. Karlson, A.G., C.O. Thoen, and R. Harrington. 1970.
Japanesequail: Susceptibilityto avian tuberculosis. Avian Dis
14:39-44.
34. Kiehn, T., F. Edwards, P. Brannon, A. Tsang, M.
Majo, J. Gold, E. Whimbey, B. Wong, K. McClatchy,
and D. Armstrong. 1985. Infections caused by Mycobac-
terium avium complex in immunocompromised patients:
Diagnosis by blood culture and fecal examination, antimicro-
bial susceptibility tests, and morphological and seroag-
glutination characteristics. J Clin Microbiol 21: 168-173.
35. Kleeberg, H.H. 1975. Tuberculosis and other Mycobacte-
rioses. In W.T. Hubbert, W.F. McCulloch, and P.R. Schnur-
renberger (eds.). Diseases Transmitted from Animals to Man,
6th ed. Charles C. Thomas, Springfield, IL, pp. 303-360.
36. Koch, R. 1890. Veber bakteriologische Forschung. Wien
Med BI13:531-535.
37. Koch, R. 1902. Address before the second general meeting.
Trans Br Congr Tuberc 1:23-35.
38. Kubin, M., and E. Matuskova. 1968. Serological typing of
mycobacteria for tracing possible sources of avian mycobac-
terial infections in mano Bull WHO 39:657-662.
39. Lesslie,I.W.,and K.J.Birn.1967. Tuberculosis in cattle caused
by the avian type tubercle bacillus. Vet Rec 80:559-564.
40. Maffucci, A. 1890. Beitrag zur Aetiologie der Tuberkulose
(Huhnertuberculose). Zentralbl AlIg Pathol Pathol Anat
1:409-416.
41. Masters, B. 1996. Persona! communication.
42. Matthews, P.R.J., J.A. McDiarmid, P. Collins, and A.
Brown. 1977. The dependence of some strains of Mycobac-
terium avium of mycobactin for initial and subsequent
growth. J Med Microbiol 2:53-57.
43. McDiarmid, A. 1948. The occurrence oftuberculosis in the
wild wood-pigeon. J Comp Pathol Ther 58:128-133.
44. Meissner, G., K.H. Schroder, G.E. Amadio, W. Anz, S.
Chaparas, H.W.B. Engel, P.A. Jenkins, W. Kappler,
H.H. Kleeberg, E. Kubala, M. Kubin, D. Lauterbach, A.
Lind, M. Magnusson, Z.D. Mikova, S.R. Pattyn, W.B.
Schaefcr, J.L. Stanford, M. Tsukamura, L.G. Wayne,
l. Willers and E. Wolinsky. 1974. A cooperative nu-
merical analysis ofnonscoto- and nonphoto-chloromogenic
slowly growing mycobacteria. J Gen Microbi! 83:207-
235.
(Captulo 7)
45. Montali, R.J., M. Bush, C.O. Thoen, and E. Smith. 1976.
Tuberculosis in captive exotic birds. 1 Am Vet Med Assoc
169:920-927.
46. Rossi, L.1974. Immunizing potency ofinactivated and living
Mycobacterium avium and Mycobacterium intracellulare
vaccines against tuberculosis of domestic fowls. Acta Vet
Bmo43:133-138.
47. Rostagi, N., and W.W. Barrow. 1994. Cel\ envelope con-
stituents and the multifaceted nature of Mycobacterium
avium pathogenicity and drug resistance. Res Microbiol
145:243-252.
48. Schack-Steffenhagen, G., and J. Seeger. 1967. Unter-
suchungen uber das Vorkommen van Getlugeltuberkelbakter-
ien beiauslandischen Schlachthuhnem. Zentralbl Bakteriol
Parasitenkd Abt I Orig 202:204-211.
49. Schaefer, W.B. 1965. Serologic identification and clasifica-
tion afilie atypical mycobacteria by their agglutination. Am
Rev Respir Ois 92:85-93.
50. Schaefer, W.B., J. V. Beer, N.A. Wood, E. Boughton, P.A.
Jenkins, and J. Marks. 1973. A bacteriological study of
endemic tuberculosis in birds, 1 Hyg (Camb) 71 :549-557.
51. Schalk, A.F., L.M. Roderick, H.L. Fousr, and G.S.
Harshfield. 1935. Avian tuberculosis: col\ected studies,
North Oakota Agric Exp Stn Tech Bul\ 279.
52. Schliesser, T., and A. Weber. 1973. Untersuchungen
uber die Tenazitat van Mykobakterien der Gruppe III nach
runyon in Sagemehleinstreu. Zentralbl Veterinaermed [B]
20:710-714.
53. Scrivner, L.H., and C. Elder. 1931, Cutaneous and subcu-
taneous tuberculosis in turkeys. J Am Vet Med Assoc
79:244-247.
54. Shane, S.M., Camus, A., Strain, M.G., Thoen, C.O., and
Tully, T.N. 1993. Tuberculosis in Commercial Emus (Oro-
maius novaehollandiae). Avian Ois 37:1172-1176.
55. Singbeil, B.A., Bickford, A.A., and Stolz, J.H. 1993. Isola-
tion ofMycobacterium avium from ringneck pheasants (Pha-
sianus colchicus). Avian Ois 37:612-615.
56, Stenburg, H., and A. Thrunen. 1968. Oifferentiation of
Mycobacteria isolated from domestic animals. Zentralbl
Veterinaermed [B] 15:494-503.
57. Svrcek, S., O.J. Vrtiak, B. Kapitancik, T. Paucr, and Z.
Koppel.1966. Wild birds al1ddomestic pigeons as sources of
avian tuberculosis. Rozhl Tuberk 26:659-67.
58. Thoen, C.O. 1979. Factors associated with pathogenicity of
mycobacteria. In R. Schlessinger (ed.). Microbiology-979.
American Society ofMicrobiologists, Washington, OC, pp.
162-167.
59. Thoen, C.O., 1992. Tuberculosis.In A.O. Leman, B. Straw, W.L..
Mengeling, S, O' Allaire and O.J. Taylor (eds.). Oiseases of
Swine, 7t11ed.lowaState University Press,Ames, lA, pp. 617-626.
60. Thoen, C.O., 1994. Mycobacterium avium infections in ani-
mals. Res MicrobioI145:173-177.
61. Thoen, C.O., 1994. Tuberculosis in Wild and Oomestic
Mammals. In B.R. Bloom (ed.). Tuberculosis: Phatogenesis,
Prevention and Control. American Society of Microbiolo-
gists, Washington OC, pp. 157-162.
62. Thoen, C.O., and R. Chiodini. 1993. Mycobacterium. In C.L..
Gyles and C.O. Thoen (eds.).PathogenesisofBacterial Int'ections
in Animals. lowa State University Press,Ames, lA, pp. 44-56.
63. Thoen, C.O., and E.M. Himes. 1981. Tuberculosis. In J.W.
Oavis, L.H. Karstad, and 0.0. Trainer (eds.). Infectious Ois-
easesofWild Mammals, 2nd ed. lowa State University Press,
Ames, lA, pp. 263-274.
64. Thoen, C.O., and O.E. Williams. 1994. Tuberculosis, Tu-
berculoidosis and Other Mycobacterial Infections. In G. W.
Beran (ed,). Handbook ofZoonoses, Section A, 2nd ed. CRC
Press, Boca Raton, FL, pp. 41-60.
65. Thoen, C.O., J.L. Jarnagin, and M.L. Champion. 1975.

Micromethod tor serotyping strains of Mycobacterium
avium. J Clin Microbiol ]:469-47].
66. Thoen, C.O., E.M. Mimes, and J.H. Campbell. 1976.Iso-
lation of Mycobacteriumavium serotype3 from a white-
headedtreeduck.Avian Dis 20:587-592.
67. Thoen, C.O., W.G. Eacret, and E.M. Mimes. 1978. An
enzyme-labeledantibody test for detecting antibodies in
chickens infected with Mycobacterium avium serotype2.
Avian Dis 22:162-168.
68. Thoen, C.O., E.M. Mimes,and A.G. Karlson. 1984.Myco-
bacteriumavium complex. In G.P. Kubica and L.G. Wayne
(eds.). The Mycobacteria:A Sourcebook.Marcel Dekker,
New York, pp. 1251-1275.
69. USDA. 1973.StatisticalSummary.FederalMeatandPoultry
]nspectionfor CalendarYear ] 972. MPI-].
70. USDA. 1979.StatisticalSummary.FederalMeatandPoultry
Inspectiontor CalendarYear ]978. MP]-].
7]. lJSDA. 1985.StatisticalSummary.FederalMeatandPoultry
Inspectiontor CalendarYear ] 984. MPI-I.
72. Vanderheyden,N. 1986.Avian tuberculosis:Diagnosisand
Tuberculosis. 179
attempted treatment. Proc 1986 Annu Meet Assoc Ayian Vet,
pp. 203-211.
73. Vasenius, H. 1965. Tuberculosislike lesions in slaughter
swine in Finland. Nord Vet Med 17:17-21.
74. Wallace, J.M., and J.B. Hannah. 1988. Mycobacterium
ayium complex infections in patients with fue acquired immu-
nodeficiency syndrome. Chest 93:926-932.
75. Weber. A., T. Schliesser, J.M. Schultze, and U.
Bertelsmann. 1976. Serologische Typendifferenzierung
ayiarer Mykobacterienstamme isoliert yon Schlachtrindern.
Zentralbl Bakterial [orig A] 235:202-206.
76. Wiesenthal, A.M., K.E. Powell, J. Kopp, and J. W. Spin-
dler. 1982.1ncrease in Mycobacterium ayium complex isola-
tion among patients admitted to a general hospital. Public
Health Rep 97:61-65.
77. Wolinsky, E. 1979. Nontuberculous mycobacteria and asso-
ciated diseases. Am Rey Respir Dis 119:107-159.
78. Wolinsky, E., and W.B. Schaefer. 1973. Proposed number-
ing scheme tor mycobacterial serotypes by agglutination. Int
J Syst BacterioI23:182-183.
 INTRODUCCiN
Coriza infecciosa (CI) es una enfermedad respiratoria aguda
en aves ocasionada por Haemophilus paraga//inarum. En la
primera bibliografla, se describe el sndrome clnico como
catarro infeccioso o contagioso, crup frio y coriza sn com-
plicaciones (138). Ya que la enfermedad prueba ser infec-
ciosa y afecta de manera primaria los conductos nasales, se
adopt el nombre de coriza nfecciosa (3). Las prdidas
econmicas ms grandes resultan a partir del bajo creci-
miento y la notable reduccin (10 a 40%) en la produccin
de huevo en ponedoras. La enfermedad se limita principal-
mente a las aves y no tiene importancia en salud pblica.
HISTORIA
Desdeprincipios de 1920,Beach(2) pensque CI erauna
entidadclnica distinta. El patgenoetiolgico no se pudo
detectar durante varios aos, ya que la enfermedada
menudose mezclabacon infeccionesy en particular con
viruela aviar. En 1932, De Blieck (37) aisl el patgeno
causaly lo denominBacillus hemoglobinophiluscoryzae
Jlallinarum.
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
CI es una enfermedad de importancia econmica en muchas
partes del mundo. En EVA, la enfermedad es la ms preva-
lente en California y los estados del sur.
181
ETIOLOGA
Clasificacin
Con base en estudios efectuados en el decenio de 1930, se
clasific al agente causal de CI como H. Ga//inarum, debi-
do a su requerimiento por los factores X (hemina) y Y
(dinucletido de nicotinamida adenosina) para crecer (43,
120). No obstante, desde 1962 Page (91) y otros (13,50,87,
90), encontraron que todos los aislamientos recuperados
de casos de CI, slo requeran del factor Y para crecer. Esto
condujo a la propuesta y aceptacin general de una nueva
especie H paraga//inarum (146), para microorganismos
que slo necesitan del factor Y. H. ga//inarum y H. paraga-
//inarum son idnticas en todas las dems caractersticas de
crecimiento y en el potencial para originar enfermedad (99).
Estas observaciones, adems del repentino cambio en los
requerimientos del factor X de todos los aislamientos recu-
perados en todo el mundo desde 1962, llevaron a los inves-
tigadores a preguntar la validez de las pruebas utilizadas por
los primeros investigadores para la clasificacin de sus
aislamientos como H. gallinarum (99). De hecho, se ha
sugerido que eran incorrectas las primeras descripciones del
patgeno causal de CI como un microorganismo dependien-
te del factor X y Y (15).
De manera reciente, se han recuperado en Sudfrica
aislamientos de H. paragallinarum independientes de fac-
tor Y, provenientes de pollos con coriza (29,53,84). De este
modo, es aparente que puede ser errnea la clasificacin de
los haemfilos, basndoseslo en los requerimientos de los
factores de crecimiento in vi/yo, tal como lo sugieren Kilian
y Biberstein (69).
Morfologa y tincin
H. paragal/inarum es una bacteria gramnegativa, no mvil.
En cultivos de 24 horas aparece como bastones cortos o
cocobacilosdel a3mmdelargoporO.4aO.8mmdeancho, con
tendencia a la formacin de filamentos. Se puede demostrar
182 . Enfermedades de las aves
una cpsula en cepas virulentas (46, 113). El microorganis-
mo presenta degeneracin de las 48 a 60 horas, y muestra
fragmentos y formas indefinidas. Los subcultivos en medio
fresco en esta etapa, originan los tpicos bastones. stos
pueden estar solos, en pares o como cadenas cortas (120).
Requerimientos de crecimiento
La forma reducida de NAD (NADH) (1.56 a 25 j.lg/mL de
medio) (91,103) o su forma oxidada (20 a 100 j.lg/mL) (109)
resultan necesariaspara el crecimiento in vitro de gran parte
de los aislamientos de H. paragallinarum. Las excepciones
son los aislamientos descritos en Sudfrica, que son inde-
pendientes de NAD (29,52,84). El cloruro de sodio (NaCI)
(1.0 a 1.5%) (103) es esencial para el crecimiento. Se
necesita suero de pollo (1 %) para algunas cepas (46), mien-
tras que otras slo muestran mejor crecimiento con este
suplemento (13). El agar infusin-corazn-cerebro (ICC),
agar triptosa e infusin carne de pollo son algunos de los
medios basales a los cuales se les agregan suplementos (46,
74, 109). Se emplean medios ms complejos par'i obtener
el crecimiento denso de los microorganismos para estudios
de caracterizacin (4,98,99). El pH de los diferentes medios
vara de 6.9 a 7.6. Cierto nmero de especies bacterianas
excretan factor V que apoya el crecimientode H. paraga-
llinarum (91).
No resulta un proceso sencillo la determinacin de los
requerimientos de factor de crecimiento de los haemfilos
aviares. Los factores de crecimiento comerciales utilizados
con este propsito, pueden dar lugar a un alto porcentaje de
cultivos que de manera falsa parecen ser dependientes tan-
to del factor X como del V (12). Deber verificarse con
cuidado la marca de los discos y del medio a utilizar. Para
los laboratorios bien equipados, se recomienda la prueba de
porfirina (68) para pruebas del factor X; tambin debe con-
siderarse el empleo de hemina purificada y de NAD como
complementos para cualquier otro medio.
Con frecuencia, el microorganismo crece en una
atmsfera de 5% de bixido de carbono (CO2); sin embargo,
el CO2 no es esencial, ya que es capaz de crecer en me-
dios de reducida tensin de oxgeno o de manera anaerobia
(43,91).
Las temperaturas mnima y mxima de crecimiento
son de 25 y 45 C, respectivamente; el rango ptimo es de
34 a 42 C. Es comn que el microorganismo crezca de 37
a 38 C.
Morfologa de la colonia
Las coloniasen pequefiasgotasde 0.3 mm de dimetrose
desarrollan en medios apropiados. En luz transmitida
de maneraoblicua, se han observadocolonias,mucoides
iridiscentes (lisas) y no iridiscentes rugosasy otras de
formasintermedias(48, 99,112,110).
Propiedades bioqumicas
Una caracterstica comn a todos los hemfilos aviares es
su capacidad para reducir nitratos en nitritos y fermentar
glucosa sin la formacin de gas; asimismo, otras caracters-
ticas uniformes son la actividad de oxidasa, la presencia de
(Captulo8)
la fosfatasa alcalina y una incapacidad para producir indol
o urea o gelatina hidrolasa (8). Existe considerable confu-
sin alrededor de los patrones de fennentacin de carbohi-
dratos de los hemfilos aviares. Mucha de la variabilidad
registrada en la bibliografia, tal vez se deba al uso de
diferentes medios basales. Los resultados negativos falsos
se relacionan principalmente con escasocrecimiento y tam-
bin pueden significar un problema importante (4). En
general, las inyestigaciones recientes han utilizado un me-
dio que consiste de caldo rojo fenol que contiene 1% (p/v)
de NaCl, 25 l.1g/mL de NADH, 1% (v/v) de suero de pollo
y 1% (p/v) de carbohidratos. El empleo del caldo rojo fenol
recin descrito y un inculo denso con fines de identifica-
cin rutinaria, es el enfoque ms adecuado para detenninar
los patrones de fennentacin de los carbohidratos. Para
estudios ms grandes, tal vez sea ms adecuadauna tcnica
de replica de placas (4).
En pollos se puede encontrar una variedad de microor-
ganismos que semejan H paragallinarum, en particular
aqullos conocidos en alguna ocasin como Haemophilus
avium, a los cuales no se les considera patgenos (51).
Con base en estudios de hibridacin de ONA, se encontr
que los aislamientos de H. avium abarcaban por lo menos a
tres grupos de homologia ONA (85); se les ha denominado
Pasteurella avium, P volantium y especies de Pasteurella.
No obstante, no a todos los aislamientos de H. avium se les
pueden asignar estos tres taxones, considerando slo sus
propiedades fenotipicas (7). El cuadro 8-1 presenta aque-
llas propiedades que penniten la identificacin total de los
hemfilos aviares. La incapacidad de H. paragallinarum
para fennentar ya sea galactosa o trehalosa y la falta de
catalasa, separana este microorganismo de otros hemfilos
aviares. Se ha encontrado que las propiedades mostradas en
el cuadro son tpicas de los aislamientos de Argentina,
Australia, Brasil, China, Alemania, Japn y EVA (13, 27,
32,51,71,87,99,130). Las principales caractersticas que
diferencian a H. paragallinarum independiente de NAO,de
la dependiente, son que la ltima carece de la actividad de la
galactosidasa beta y no fennenta maltosa (84).
Resistencia a agentes qumicos y fsicos
H. paragal/inarum es un microorganismo delicado que se
inactiva con rapidez fuera del husped. El exudado infec-
cioso suspendido en agua de la llave se inactiva en cuatro
horas a temperatura ambiente; cuando se suspende el exu-
dado en solucin salina resulta infeccioso por lo menos
24 horas a 22 C. El exudado o tejido permanece infeccioso
cuando se conserva a 37 C por 24 horas y, en ocasiones,
hasta 48 horas; a 4 C el exudado permanece infeccioso por
varios das. A temperaturas de 45 a 55 C, los cultivos de
hemfilos mueren en 2 a 10 minutos. Lquidos embrionarios
infecciosos tratados con 0.25% de formalina se inactivan en
24 horas a 6 C, pero el microorganismo sobrevive por
varios das en condiciones similares cuando se tratan con
timerosal, 1: 10000 (139).
El microorganismo sepuede conservar en cajas de agar
sangre por pasajes semanales; los cultivos jvenes en un
frasco con una vela se conservan viables por dos semanasa
4 C. Los embriones de pollo de 6 a 7 das se pueden
inocular con colonias individuales o caldos de cultivo va

Pigmento Variable amarillo
Catalasa + +
Crecimiento en aire + +
Orto nitrofenil V +
galactosidasa beta
Acido a partir de:
Arabinosa - V
Galactosa + +
Maltosa + V
Manitol + V
Sorbitol V V
Sacarosa V +
Trehalosa + +
v = variable; + = positivo; - = negativo.
saco vitelino; la yema de los embriones muertos en 24 a 48
horas contiene gran nmero de microorganismos que se
pueden congelar de -20 a -70 C o liofilizarse (138).
Estructura antignica
Page (91, 92) clasific sus microorganismos de H. paraga-
llinarum con la prueba de aglutinacin en placa enserova-
riedades A, B Y C. Mientras que la serovariedad A cepa 0083
y cepa 0222 B de Page estn disponibles en la actualidad,
todas las serovariedades C se perdieron durante la mitad del
decenio de 1960. Matsumoto y Yamamoto (81) aislaron la
cepa Modesto, que fue la ltima clasificada como cepa C
por Rimler y colaboradores (102).
Con base en el esquema de tipificacin de Page y
utilizando la prueba de aglutinacin, los aislamientos pro-
venientes de Alemania se clasificaron como serovarieda-
des A y B (47), los de Espaa como A, B Y C (93), los de
Australia, Sudfrica e Indonesia como A y C (11, 126) Y el
de Malasia como serovariedad A (145).
Tambin es posible utilizar una prueba de inhibicin
de la hemaglutinacin (IH) para serotipificar los aislamien-
tos mediante el esquema de Page (18). Al utilizar IH, los
aislamientos de China se consideraron como serovariedad
A (32) a los de Argentina y Brasil como serovariedadesA,
B Y C (27, 130).
Un tercer mtodo para asignarles serovariedades de
Page a los aislamientos de H paragallinarum, se fundamenta
en el uso de un equipo de anticuerpos monoclonales desa-
rrollado por investigadores en Japn (23); los inconvenien-
tes consisten en que no est disponible un anticuerpo
monoclonal especifico para la serovariedad B, algunas
serovariedades A de Page originarias de Sudamrica no
reaccionan con el acticuerpo monoclonal de serovariedad a
(27, 130) Y no hay un acceso comercial a los anticuerpos.
Existen sugerencias acerca de que la serovariedad B de
Pageno es una serovariedad real, sino que ms bien consiste
de variaciones de las serovariedadesA o C, que han perdido
su antigeno especifico de tipo (74, 113). No obstante, estu-
dios recientes han demostrado de manera conciuyente que
Coriza infecciosa. 183
Por lo general
amarillo
-
+
+ V
+ \1
V
+
la serovariedad B de Page es en realidad una serovariedad
(135).
Kato y Tsubahara (66), en estudios independientes
originados en Japn, describen tres serovariedades -1, 11Y
111;pero estudios posteriores sugieren que las serovarieda-
des 11y 111consistan en realidad de la serovariedad 1 (60,
111). Sawata y colaboradores (111) ampliaron el estudio de
Kato y Tsubahara e identificaron dos serovariedades, la 1 y
la 2; la serovariedad 1 estabarepresentadapor la cepa H-18.
Posteriormente, se demostr que las serovariedades 1 y 2
correspondan a las serovariedadesA y C de Page (74, 113).
La importancia del esquema de Page reside en que ha
demostrado una correlacin entre dicho esquema y la es-
pecifidad de inmunotipo (14, 73, 102). Los pollos va-
cunados con una bacterina preparada a partir de una
serovariedad slo estaban protegidos contra un desafio
homlogo. Un estudio reciente ha demostrado que la pro-
teccin cruzada slo es parcial dentro de la serovariedad B
de Page (136).
Kume el al. (75) proponen una clasificacin serolgica
alterna, con base en una prueba de IH, utilizando clulas
tratadas con tiocianato sdico y sonicadas, sueros hiperin-
munitarios de conejos y eritrocitos aviares fijados en gluta-
raldehdo. En esencia, las serovariedades A, B Y C de Page
se elevaron a los serogrupos 1, 11Y 111Y sereconocieron siete
serovariedades (HA-l a HA- 7) entre los tres serogrupos;
tres para 1 y 11Y uno para 111.Resulta de inters el hallazgo
de que las serovariedades parecan nicas para el origen
geogrfico de la cepa. Varios aislamientos no tipificables
en el esquemade Page mediante pruebas de aglutinacin, se
tipificaron con facilidad al utilizar el esquema de Kume
(42). En Australia se han reconocido la octava y novena
serovariedades (19, 42). De manera reciente, se ha alterado
la terminologa del esquema de Kume para permitir la
adicin de ms serovariedades(19). Con estasmodificacio-
nes, los tres serogrupos 1, 11Y 111se renombran A, B Y C,
enfatizando as que los serogrupos A, B Y C de Kume
compaginan con las serovariedades A, B Y C de Page. En
cada uno de los serogrupos se numeran subsecuentemente
184 . Enfermedades
de las aves
las serovariedades, permitiendo agregar otras nuevas en
orden numrico. As, las serovariedades de Kume actual-
mente reconocidasson A-l , A-2 , A-3 , A-4 , B-l , C-l , C-2 , C-3
y C-4 (19). El esquemade Kume no se ha aplicado de manera
amplia y tcnicamente es demandante para desarrollar.
Ya que los serogrupos de Kume compaginan con las
serovariedades de Page, es razonable asumir que no hay
proteccin cruzada entre los serogrupos de Kume; no se han
desarrollado amplios estudios para verificar este hecho. Al
reexaminar publicaciones anteriores a la luz del esquemade
Kume, adems de ciertos experimentos recientes, se ha
determinado que las serovariedades C-l, C-2 y C-4 de
Kume proporcionan proteccin cruzada (9, 14,74).
Se ha descrito otro esquemade serotipificacin, que se
basa en determinantes temoestables detectados mediante
una prueba de precipinina en agar-gel (PAG) (49). Las seis
serovariedades reconocidas mediante este esquema no se
correlacionan con inmunotipos y por tanto se utiliza con
mayor amplitud. Asimismo, existe la descripcin de una
prueba srica bactericida capaz de clasificar aislamientos en
serogrupos A y C (correspondientes a las serovariedades A
y C de Page) (117).
Clasificacin de las cepas
De manera tradicional, la tipificacin de H paragallinarum
por debajo de las especies se ha hecho por medio de seroti-
pificacin (vase Estructura antignica); puede lograrse el
reconocimiento de los patrones de carbohidratos y de resis-
tencia, no obstante se logran pocos subtipos (17). Se ha
demostrado que existen tanto protenas de clula completa
solubles y protenas de membrana externa, en slo dos
patrones principales (16, 21), Y estas tcnicas no se han
utilizado con fines de tipificacin. La huella de DNA por
restriccin de endonucleasas es una prueba de tipificacin
conveniente con patrones tanto in vivo como in vitro (20,
22). En estudios epidemiolgicos (20), la prueba de restric-
cin de endonucleasa ha probado ser til, as como para
confirmar que los aislamientos recientes de H. paragallina-
rum independientes de NAD, en Sudfrica, son de natura-
leza clonal (83). La tcnica de electroforesis enzimtica de
multilocus se utiliza con el fin de estudiar la diversidad
gentica de los aislamientos de H. paragallinarum. Para
diferenciar a los aislamientos de campo de las serovarieda-
des de cepas vacunales A y B de H. paragallinarum, se ha
empleado un panel de anticuerpos monoclonales (131); se
utiliz este mismo panel para tipificar en serovariedad A los
aislamientos de H. paragallinarum no NAD (30).
Patogenicidad
Con la patogenicidad de H. paraga//inarum se ha relacio-
nado una variedad de factores. Se ha prestado considerable
atencin a los antgenos HA. En las serovariedades A y C
de Page se han utilizado mutantes que carecen de actividad
HA, para demostrar que los antgenos HA tienen alguna
participacin en la colonizacin (lID, 137).
Tambin se ha vinculado a la cpsula con la coloniza-
cin y se le ha sugerido como el principal factor en las lesiones
relacionadas con CI (lID, 119). La cpsula de H. paraga//i-
narum ha demostrado que protege al microorganismo en
(Captulo8)
contra de la actividad bactericida del suero de pollo normal
(118). Se ha sugerido que una toxina liberada a partir de los
microorganismos capsulares durante la multiplicacin in
vivo, es responsable de la enfermedad clnica (76).
li paragallinarum es capaz de adquirir hierro de la
transferrina de pollos y pavos, lo que sugiere que tal vez el
secuestrode hierro no seaun adecuadomecanismo de defensa
del husped (89). En contraste, dos cepas de H. avium
fueron incapaces de conseguir el hierro de estas transferri-
nas, a pesaraparentementede tener la misma protena recep-
tora (89).
Paralos pollos estxico el polisacrido crudo obtenido
de H. paragallinarum y ste tal vez sea el que origina los
signos txicos que pueden ser posteriores a la administra-
cin de la bacterina (59). Se desconocela funcin, si es que
tiene alguna, de este elemento en el desarrollo natural de la
enfermedad.
. PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedesnaturales y experimentales
El husped natural para H. paragallinarum es el pollo.
Todas las edadesson susceptibles (140), pero por lo general
la enfermedad es menos grave en aves juveniles. En aves
maduras se acorta el periodo de incubacin y tiende a ser
ms prolongado el curso de la enfermedad.
Mientras que hay informes de CI debida a H. paraga-
llinarum, revisados por Yamamoto (140), en una cantidad
de especies aviares diferentes a los pollos, estos informes
necesitan revisarse con cuidado. Ya que se ha descrito una
variedad de microorganismos hemfilos en aves diferentes
a los pollos, ninguno de los cuales fue H. paragallinarum,
slo se pueden considerar como definitivos aquellos estu-
dios que implican bacteriologa detallada, demostr~do la
presencia de H. paragallinarum en otras aves diferentes
a los pollos. Las siguientes especies son refractarias a la
infeccin experimental: pavo, paloma, gorrin, pato, cuervo,
conejo, cobayo y ratn (138, 139).
Transmisin, portadores y vectores
Por mucho tiempo se ha considerado a las aves portadoras
crnicas o sanas como el principal reservorio de la infec-
cin. La reciente aplicacin de las tcnicas moleculares de
huellas, ha confirmado la participacin de las aves portado-
ras en la diseminacin de CI (20). La coriza infecciosa
parece desarrollarse con mayor frecuencia durante otoo e
invierno, aunque tal patrn estacional puede coincidir con
prcticas de manejo (por ejemplo, la introduccin de pollonas
de reemplazo suceptibles hacia granjas en donde existe CI).
En aquellas granjas donde se cran y desarrollan grupos de
diferente edad, la diseminacin de la enfermedad por lo
general sucede 1 a 6 semanas despus de que se trasladan
dichas aves desde su origen hasta las jaulas de desarrollo,
cerca de los grupos con mayor edad de aves infectadas (34).
La coriza infecciosa no es una enfermedad que se transmita
por el huevo.
Mientras que se le puede implicar al gorrin como
un vector, los estudios epidemiolgicos sugieren que el

microorganismopuedeser introducidopor medio del aire
hacialas granjasaisladas(141).
Periodo de incubacin
El rasgo caracterstico es una coriza de breve incubacin,
que se desarrolla 24 a 48 horas despus de la inoculacin de
pollos, ya sea con cultivo o exudado. Este ltimo inducir
enfermedad de manera ms consistente (99). En 24 a 72
horas, las aves susceptibles expuestas por contacto a casos
infectados pueden mostrar signos de la enfermedad.
La duracin de la enfermedad vara con el inculo y la
virulencia del microorganismo (110). Los estudios iniciales
demostraron que el patgeno perda virulencia rpidamente,
luego de pasajes seriados en medios artificiales (88); la
corim inducida por cultivo fue de mucho menor duracin (6 a
14 das) que la originada por el exudado de senos infectados
(50 o ms das) (88, 120). Podra aumentarse tambin la
virulencia de los cultivos atenuados de laboratorio, para
simular enfermedad inducida por exudado, mediante rpi-
dos pasajes serados en pollos (120). Sin embargo, ya que
estos estudios se realizaron antes de que se reconociera la
existencia de Mycoplasma gallisepticum, el curso prolon-
gado de la enfermedad inducida por exudado podra haber
resultado de alguna infeccin concurrente con ste y tal vez
otros agentes. Desde entonces, en pollos libres de patge-
nos, se ha demostrado una coriza de breve incubacin (dos
das) y otra de larga duracin (36 o ms das), en infecciones
mixtas de H. paragallinarum y M gallisepticum (1). Por lo
general, el curso de C1 es de 2 a 3 semanas.
Signos
Las caractersticas
msnotoriasson la afeccinde los con-
ductosnasalesy los senoscon una descarganasalmucoide
a serosa,edemafacial y conjuntivitis. La figura 8-1 ilustra
Figura 8-1. Pollosinfectadosde maneraartificialcon Haemophilusparagaf/inarum.
facial.B. Hembramaduramostrandoconjuntivitis,descarganasaly respiracincon el pico abierto.
Coriza infecciosa. J85
el edema facial tipico. Pueden ser evidentes las barbillas, en
particular en machos. En aves con infeccin de las vas
respiratorias inferiores se pueden escuchar estertores.
En pollos de engorda se ha comunicado un sndrome
semejante a la cabeza hinchada relacionado con H paraga-
llinarum, en ausencia de neumovirus, pero en ausencia o
presencia de otros patgenos bacterianos como M. synoviae
y M gallisepticum (40, 107). En pollos de engorda y pone-
doras se informa de artritis y septicemia, respectivamente,
en donde ha contribuido la presencia de otros patgenos al
complejo de enfermedades (107).
Las aves presentan diarrea y por lo general disminuye
la ingestin de agua y alimento; en aves en crecimiento esto
significa mayor nmero de animales eliminados, y en las
parvadas de postura, reduccin en la produccin de huevo
(10-40%). Se puede detectar un olor ftido en aquellas
parvadas donde la enfermedad es crnica y se complica con
otras bacterias.
Morbilidad y mortalidad
La virulencia del microorganismo puede alterar el curso
de la enfermedad. Mientras que cepas muy txicas tales
como las descritas por Delaplane y colaboradores (38)
pueden provocar alta mortalidad, CI se caracteriza, por
lo general, por su baja mortalidad y alta morbilidad.
Tambin las variaciones en la edad y en la resistencia
de cada raza pueden influir en el cuadro clnico (5). Los
factores que complican el cuadro pueden ser alojamien-
tos deficientes, parasitismo y nutricin inadecuada; esto
puede hacer ms grave la enfermedad y prolongarla. En
caso de que CI se complique con otras enfermedades
como viruela aviar, bronquitis nfecciosa, laringotraquetis,
enfermedad crnica respiratoria y pasteurelosis, por lo ge-
neral es ms grave y prolongada, con mayor mortalidad
resultante (107 138).
A. Machomadurocon corizay edema
186 . Enfermedades de las aves
Lesiones macroscpicas
H. paragallinarum produce una inflamacin cataITaIagudade
las membranas mucosas de los conductos nasalesy senos.A
menudo se observa conjuntivitis catarral y edema subcutneo
en cara y barbilla. De manera tipica, pocas vecesse manifies-
tan neumona y aerosaculitis; sin embargo, informes acerca
de brotes recientes en pollos de engorda sealan niveles
importantes de decomisos (hasta de 69.8%) debido a aero-
saculitis, aun en ausencia de cualquier otro patgeno viral
o bacteriano (40,52).
Histopatologia
Fujiwara y Konno (44) estudiaron la respuesta histopatol-
gica de pollos, desde 12 horas hasta tres meses despus de
la inoculacin intranasal. Los cambios esenciales en la
cavidad nasal, senos infraorbitales y trquea consistieron en
desprendimiento, desintegracin e hiperplasia del epitelio
mucoso y glandular, edema e hiperemia con infliltracin
heterofilica en la tnica propia de las membranas mucosas.
Los cambios patolgicos observados inicialmente a las
20 horas, alcanzaron su gravedad mhima a los 7 a 10 das,
con subsecuente restauracin de los 14 a 21 das. En aves
con afeccin en el aparato respiratorio inferior, se observ
bronconeumona catarral aguda, con heterfilos y restos
celulares que llenaban ellumen de bronquios secundarios y
terciarios; clulas epiteliales de capilares respiratorios hin-
chadas y con hiperplasia. La inflamacin catarral de los
sacos areos se caracteriz por inflamacin e hiperplasia de
las clulas, con abundante infiltracin heterofilica. Adems,
se manifest una pronunciada infiltracin de mastocitos en
la lmina propia de la membrana mucosa de la cavidad nasal
(119). Los productos de los mastocitos heterfilos y macr-
fagos pueden provocar graves cambios vasculares y dao
celular que producen la coriza. En pollos de engorda y
pollitas ponedoras se ha infOfl11adode una celulitis fibrino-
purulenta disecante semejante a la observada en el clera
aviar crnico (40).
Inmunidad
Los pollos que se recuperan de la infeccin activa presentan
diferentes grados de inmunidad a la reexposicin. Las po-
Ilonas que padecieron CI durante su periodo de crecimiento,
por lo general, se encuentran protegidas contra una cada
Figura 8-2. Infeccin de campo con CI, mostrando lesiones
caseopurulentas en los sacos areos.
(Captulo8)
posterior en la produccin de huevo. La resistencia a la
reexposicin entre aves individuales puede desarrollarse
desde las dos semanasdespus de la exposicin inicial por
via intrasenos (108).
En pollos infectados de manera experimental, se ha
demostrado que desarrollan inmunidad cruzada de serova-
riedad (esquema de Page) (100). En contraste, como se
discuti antes, las vacunas slo proporcionan inmunidad
especifica de serovariedad (14, 73, 102). Esto sugiere que
los antigenos de proteccin cruzada son expresados
in vivo y que pueden no expresarse o expresarse a bajos
niveles in vitro.
No se han identificado de manera definitiva a los anti-
genos protectores de H. paragallinarum; se ha sugerido que
la cpsula de este patgeno contiene antigenos protectores
(116). Utilizando cepasde las serovariedadesA y C de Page
se mostr que un extracto crudo de polisacrido proporcio-
naba proteccin especifica de serovariedad (59).
La participacin de los antigenos HA como antigenos
protectores ha tenido considerable atencin. Desde hace
tiempo se ha notado en pollos vacunados que para los
microorganismos de la serovariedad A de Page hay una
correlacin estrecha entre los ttulos de IH y tanto protec-
cin como eliminacin nasalesdel microorganismo agresor
(76). Se ha demostrado que es protector un antgeno purifi-
cado HA, proveniente de un microorganismo de la serova-
riedad A de Page (58). Takagi y colegas han comprobado
que un anticuerpo monoclonal especifico para la HA de la
serovariedad A de Page proporciona proteccin pasiva y
que tambin resulta protector el antgeno HA purificado por
el uso de este anticuerpo (124, 127).
Con base en estudios que se conducen hasta la fecha,
existe considerable evidencia de que los antgenos protec-
tores de H paragallinarum se localizan a nivel de superficie.
Los antgenos implicados han sido los detectados durante la
serotipificacin de Page, antgenos HA y algunos compo-
nentes del contenido polisacrido de la clula. Parece pro-
bable que se encuentre implicada una serie de diferentes
antgenos (proteinas exteriores a la membrana, polisacri-
dos, liposacridos).
. DIAGNSTICO
Aislamiento e identificacin
del patgeno causal
Se han desarrollado diferentes medios para el crecimiento
de H. paragallinarum (74, 90, 99). Aunque se considera a
H paragallinarum como un microorganismo fastidioso, no
es dificil de aislar, se requieren medios simples y procedi-
mientos sencillos. Se deben tomar las muestras de 2 o 3
pollos en la etapaaguda de la enfermedad (1 a 7 das despus
de la incubacin. Se quema la piel bajo los ojos con una
esptula caliente y se practica una incisin en la cavidad del
seno con tijeras estriles. Se inserta un hisopo estril pro-
fundo en la cavidad, donde el microorganismo se encuen-
tra a menudo en forma pura. Los exudados traqueales y
exudados de sacos areos tambin se pueden obtener con
hisopos estriles. El hisopo se siembra en cajas de agar
sangre, el cual despus se raya de manera transversal con

un cultivo de Staphylococcus y se incuba a 37 C en un
frasco grande con tapa de rosca, en la que seprende una vela
hasta que se apaga. Staphylococcus epidermidis (91) o
S. hyicus (13), que por lo general se utilizan como "nodri-
za", se deben probar debido a que no todas las cepas
producen de manera activa el factor V.
Al nivel ms sencillo, se puede diagnosticar la CI con
base en la historia de una enfermedad que se disemina
rpidamente, en donde la coriza sea la principal manifesta-
cin, combinada con el aislamiento de bacterias catalasa
negativasque muestrancrecimientoen satlite.Como se
describi antes, aquellos laboratorios con mejores equipos
deben intentar una identificacin bioqumica ms completa.
Cuando se sospecha de aislamientos de H. paragallinarum
independiente de NAD, resultan bsicos los estudios adicio-
nales de esta naturaleza. Se ha descrito una sonda DNA
especifica para H. paragallinarum, que podra utilizarse en
aquellos laboratorios con el debido apoyo tcnico (33). Para
los estudios epidemiolgicos, resulta importante la serotipi-
ficacin de los aislamientos de H. paragallinarum, asimis-
mo para apoyar los programas de manejo basados en
vacunaciones (vase Estructura antignica).
Otro procedimiento de diagnstico eficaz es inocular
el exudado del seno nasal o cultivo en 2 o 3 pollos normales
por va intraseno. La produccin de coriza en 24 a 48 horas
es diagnstica; sin embargo, el periodo de incubacin se
puede retrasar hasta una semana si hay pocos microorganis-
mos presentes en el inculo, como en los casosprolongados.
Serologa
Las pruebas serolgicas que se emplean a menudo incluyen
aglutinacin en placa o en tubo (56, 74, 42), PAG (56, 108)
e IH (56, 73).
Ya que se comparten los antgenos comunes por las tres
serovariedades, se prepara un antgeno de aglutinacin de
una serovariedad para detectar anticuerpos de todas las
serovariedades. Se detectan las aglutininas de 7 a 14 das
postinfeccin y pueden persistir por un afto o ms. La prueba
se puede emplear para buscar evidencia de infecciones
anteriores en parvadas antes de cambiarlas, si existe la
preocupacin de introducir la infeccin con aves portadoras.
Se usa la prueba para vigilar la respuesta inmunitaria en
estudios de eficacia de infecciones anteriores y con el fin de
vigilar la respuesta en estudios de eficacia de bacterinas.
La autoaglutinacin y no aglutinacin observadas con
ciertas preparaciones antignicas pueden evitarse en algu-
nos casos por el tratamiento de clulas con tripsina (57) y
hialuronidasa (102), de manera respectiva. Otros descubrie-
ron que la tripsina destruye los grupos determinantes fun-
cionales(IIO).
Se desarroll una prueba de aglutinacin especfica
para serovariedades mediante la adsorcin de antigenos
polisacridos en partculas de ltex (133); parece ser eficaz
en la deteccin de infecciones recientes (tres semanas).
La prueba PAG detecta anticuerpos dos semanasdes-
pus de la infeccin o posvacunacin y hasta por lo menos
11 semanas (56, 108).
Una prueba para detectar anticuerpos IH a las cepas de
la serovariedad A, utiliza clulas bacterianas completas y
eritrocitos de pollo frescos. Como el antgeno, se utiliza por
Coriza infecciosa. 187
Figura 8-3. Fenmeno de satlite. Pequeas colonias de
Haemophilus paraga/linarum en crecimiento adyacente a un
cultivo de estafilococos (banda gruesa), en una placa de agar
sangre.
lo comn la cepa 221 de Kato, aunque otras cepas de la
serovariedad A aglutinarn los eritrocitos de pollo (74,99).
En la produccin y calidad del antgeno HA (55, 121),
influyen muchos otros factores, como tipo de medio basal,
concentracin de suero de pollo y tiempo de incubacin de
los cultivos. El fenotipo de eritrocitos de pollo puede influir
en la reactividad del antgeno HA (60). El tratamiento de los
eritrocito s con tripsina o formalina aumentar la sensibili-
dad de la prueba (61). Tambin se utilizan los eritrocitos
fijados por glutaraldehdo (116). El tratamiento con tripsina
y hialuronidasa de clulas de la cepa 221 aumenta su acti-
vidad HA (54, 55, 110); el tratamiento con hialuronidasa,
que elimina la cpsula de cido hialurnico, adems capa-
cita algunas cepas no hemaglutinantes para hemaglutinar
(99). La prueba IH no detectaanticuerpos tan temprano como
la aglutinacin o la prueba PAG en aves infectadas o inmu-
nizadas (56, 65). La prueba detecta anticuerpos para el
antgeno especfico de serovariedad, que est muy relacio-
nado con inmunidad de proteccin (65,70,76,90, 114).
El hallazgo de que las cepas de la serovariedad C
pueden hacerse aglutinantes por el uso de clulas sonicadas
y tratadas con tiocianato de potasio y eritrocitos de pollo
fijados en glutaraldehdo, ha resultado en una prueba de IH
muy til para evaluar la potencia protectora de las vacunas
de la serovariedadC (81, 97). Mientras que de alguna manera
es controversial (123), se ha utilizado esta prueba para
evaluar la potencia protectora de las bacterinas de la sero-
variedad C (1 14, 134). Con el fin de eliminar las aglutininas
inespecficas, es necesario darle al suero con eritrocitos un
tratamiento previo, en mbaspruebas IH. Se informa de una
investigacin en desarrollo inicial respecto de una prueba
ELISA (96).
Diagnstico diferencial
H. paragallinarum se puede diferenciar de otras enfer-
medades,talescomo respiratoriacrnica,cleraaviar cr-
nico, viruela aviar y deficiencia de vitamina A, que
producensignosclnicos similares.Ya que las infecciones
188 . Enfermedades de las aves
por H. paragallinarum se presentan muchas veces como
infecciones mixtas, se debe considerar la posibilidad de
otras bacterias o virus como complicantes de CI, en particular
si la mortalidad es alta y la enfermedadtoma un curso prolon-
gado (vase Patogenicidad, morbilidad y mortalidad).
TRATAMIENTO
Varias sulfonamidas y antibiticos son tiles para aliviar la
gravedad y curso de CI; sin embargo, ningn agente tera-
putico es bactericida y se desarrolla resistencia al frmaco
(6,65). A menudo, se presentan recadas si no se contina
el tratamiento y no se eliminan los portadores (99). La
eritromicina y oxitetraciclina son dos antibiticos que se
usan con frecuencia.
Se sabe que los frmacos en combinacin son eficaces
en el tratamiento de CI y comprenden sulfacloropirazina-
sulfadimidina (31), clortetraciclina-sulfadimetoxina (67),
sulfacloropiridazina-trimetoprim (77,95, 122) sulfadimeto-
xinatrimetoprim (106) y sulfamonometoxina-ormetoprim
(79, 129). La dihidroestreptomicina y algunas sulfas actan
de manera sinrgica (31, 64). En el tratamiento de CI resulta
promisoria una nueva generacin de antibiticos (78, 105,
128, 143). Las cepas de H. paraga//inarum resistentes a
varios antibiticos no portan plsmidos (6).
. PREVENCiN
Y CONTROL
Procedimientos de manejo
Ya que los portadores sanos son la principal fuente de
infeccin, se deben evitar prcticas como la compra de ma-
chos o pollas desarrollados de los cuales se desconozca su
origen.
Se deben procurar slo aves de un da de edad con
propsitos de reemplazo a menos que se conozca que se
encuentran libres de CI. El aislamiento de la crianza y
alojamientos lejos de parvadas viejas son prcticas desea-
bles. Para eliminar el patgeno de la granja, es necesario
despoblar las parvadas infectadas o recuperadas porque las
aves en dichas parvadas permanecen como reservorios de
la infeccin. Despus de limpiar y desinfectar el equipo y
casetas,sedebe permitir que los locales permanezcan vacos
por 2 o 3 semanas antes de repoblar con aves limpias.
Inmunizacin
Las bacterinas comerciales de CI se encuentran disponibles
a nivel mundial. En esta seccin, slo se abordarn los
principales aspectos, ya que se ha revisado de manera
reciente la bibliografia de diversos factores que influyen en
la eficacia de las bacterinas (10). Si bien las bacterinas se
han elaborado a partir de embriones de pollo (34), caldo (35)
y cultivos celulares (132), la mayor parte de los productos
comerciales se basan actualmente en cultivos desarrollados
en caldo; para ser eficaces deben contener por lo menos 108
unidades formadoras de colonias/mL (81). A continuacin,
(Captulo8)
nicamente se revisar la bibliografia respecto a los cultivos
basados en caldo.
En la bibliografia existe un desacuerdo en cuanto al
efecto de diferentes agentesinactivantes en la eficacia de las
bacterinas. El timerosal ha mostrado ser efectivo (14, 36,
81), as como la formalina (35, 101). En tres estudios en
donde se compararon directamente la formalina y el time-
rosal, la primera redujo la eficacia de las vacunas, a pesar
de la evidencia de que el efecto era especifico de adyuvante.
En dos estudios (14,36) el uso de formalina en comparacin
con el de timerosal result en una disminucin de la efica-
cia de las vacunas que utiliZBn hidrxido de aluminio; sin
embargo, no hubo tal efecto en un tercer estudio (80).
De manera similar, la formalina comparada con el timerosal
alter la eficacia que contenia el aluminio como un adyu-
vante (81), Y en otra que utilizaba aceite mineral (36).
Estos estudios proponen que mientras son protectoras las
vacunas que contienen formal in a como agente inactivante,
es posible que sea an mejor una vacuna similar que utilice
timerosal.
Para las bacterinas de CI .se ha demostrado que es
efectiva una cantidad de adyuvantes, en particular aluminio,
hidrxido de gel y aceite mineral (24, 35, 36, 63, 73, 80, 81,
98). El informe acerca de que el aceite mineral es menos
efectivo que el gel de hidrxido de aluminio (98), puede
resultar ms bien de algn problema en la formulacin, que
por cualquier deficiencia inherente en la capacidad del
aceite mineral para funcionar como un buen adyuvante.
Cuando se utilicen tales productos, debe considerarse el
potencial de reacciones adversas en el sitio de inyeccin
(41), como sucede en cualquier bacterina que contenga
adyuvantes, en particular aceite mineral.
Por lo general, las bacterinas se aplican en aves de 10
a 20 semanasde edad, obteniendo resultados ptimos cuan-
do se administran 3 o 4 semanasantes de la expectativa de
un brote natural. Dos inyecciones, con una separacin apro-
ximada de cuatro semanas,antes de las 20 semanasde edad,
parecen mejorar el desempefio de las ponedoras que una sola
inyeccin. La bacterina reduce las prdidas originadas por
enfermedades respiratorias complicadas, cuando se admi-
nistra en aves en desarrollo; han sido eficaces tanto la va
subcutnea como la intramuscular (14,36,81). La aplica-
cin de la bacterina en los msculos de la pierna, proporcio-
n mejor proteccin que cuando se aplic en la pechuga
(62); la va intranasal no result eficaz (14). La aplicacin
oral de una bacterina de CI fue adecuada, pero esta va
requiere 100 veces ms de clulas que con la va parenteral
(86). Despus de la vacunacin se ha demostrado importan-
te inmunidad durante casi nueve meses (14,72,81).
Es importante que las bacterinas contengan las serova-
riedades existentes en la poblacin objetivo, ya que las
bacterinas inactivadas de CI slo brindan proteccin contra
las serovariedades de Page incluidas en la vacuna. La exis-
tencia confirmada de la serovariedad B de Page, como una
serovariedad real con total patogenicidad, as como su am-
plia distribucin (vaseEstructura antignica), significa que
debe incluirse esta serovariedad en las bacterinas inacti-
vadas en zonas donde sea prevalente esta serovariedad. No
obstante, ya que las diferentes cepas de la serovariedad B
slo proporcionan proteccin cruzada parcial entre ellas
mismas (136) puede resultar necesario preparar una bacteria

autgena para utilizarse en zonas donde sea endmica la
serovariedad B.
Con el fin de obtener el producto ms inmungeno,
debe tenerse cuidado en seleccionar la semilla para el
cultivo, medio y periodo de incubacin adecuados, ya que
la disociacin de H. paragallinarum es un fenmeno comn
(112).
Se ha informado de bacterinas mixtas que contienen
virus inactivados de bronquitis infecciosa, enfermedad de
Newcastle y H. paragallinarum (90, 144). Una bacterina
combinada de H paragallinarum-M gallisepticum brinda
proteccin contra la coriza pasajera y crnica (104). Sin
embargo, en polIo s inoculados con un producto similar se
suprimi la respuesta a H. paragallinarum (82).
La prctica de la exposicin controlada ha sido otro
enfoque para controlar CI en zonas endmicas. El procedi-
miento usual consiste en vacunar con bacterina a las aves
REFERENCIAS
l. Adler, U.E., and R. Yamamoto. 1956. Studies on chronic
coryza(Nelson) in fue domestic fowl. Cornel1 Vet46:337-343.
2. Beach, J.R. 1920. The diagnosis, therapeutic, and prophy-
laxis of chicken-pox (contagious epithelioma) of fowls. J Am
Vet Med Assoc 58:301-312.
3. Beach, J.R., and O. W. Schalm. 1936. Studies ofthe clinical
manifestations and transmissibilitY of infectious coryza of
chickens. Poult Sci 15:466-472.
4. Blackall, P.J. 1983. An evaluation ofmethods for fue detec-
tion of carbohydrate fermentation patterns in avian Haerno-
philus species. J Microbiol Methods 1:275-281.
5. Blackall, P.J. 1983. Development of a vaccine against infec-
tious coryza. In Disease Prevention and Control in Poultry
Production. Proc nm. 66. Postgraduate Committee on Vet-
erinary Science, UniversitY of Sydney, pp. 99- I 04.
6. Blackall, P.J. 1988. Antimicrobial drug resistance and fue
occurrence of plasmids in HaemophiJus paragallinarum.
Avian Dis 32:742-747.
7. Blackall, P.J. 1988. Biochemical properties of catalase-posi-
tive avian haemophili. J Gen MicrobioI134:2801-2805.
8. Blackall, P.J. 1989. The avian haemophili. Clin Microbio!
Rev 2:270-277.
9. Blackall, P.J. 1991. An evaluation of fue cross protection
afforded by inactivated infectious coryza vaccines. Aust Vet
J 68:266-267.
lO. Blackall, P.J. 1995. Vaccines against infectious coryza.
World's Poult Sci J 51:17-26.
I!. Blackall, P.J., and L.E. Eaves. 1988. Serological classifica-
tion of Australian and South African isolates ofhaemophilus
paragallinarum. Aust Vet J 65:362-363.
12. Blackall, P.J., and J.G. Farrah. 1985. An evaluation of com-
mercia1discs for fue determination ofthe growth factor require-
ments ofthe avian haemophili. Vet MicrobioII0:125-J31.
13. Blackall, P.J., and G.G. Reid, 1982. Further characterization
ofHaemophilus paragallinarum and Haemophilus avium. Vet
MicrobioI7:359-367.
14. Blackall, P.J., and G.G. Reid.1987. Furtherefficacy studies
on inactivated, aluminum-hydroxide-adsorbed vaccines
against infectious coryza. Avian Dis 31 :527-532.
15. Blackall, P.J., and R. Yamamoto.1989. "Haemophilus galli-
narum" -a re-examination. J Gen MicrobioI135:469-474.
16. Blackall, P.J., and R. Yamamoto. 1989. Whole-cell protein
profiles of Haemophilus paragallinarum as detected by
polyacrylamide gel electrophoresis. Avian Dis 33: 168-173.~
Coriza infecciosa. 189
entre las 15 y 18 semanasde edad, y entonces exponerlas a
las 20 semanas al microorganismo vivo virulento; deben
utilizarse microorganismos autgenos o aislamientos de
caractersticas conocidas. Durante la exposicin controlada
debe evitarse la vacunacin con virus vivos. Aquellas aves
que muestren signos intensos pueden ser tratadas con anti-
biticos. La exposicin controlada deber desarrollarse bajo
atenta supervisin veterinaria.
Las cepas atenuadas de H. paraga//inarum, si se en-
cuentran disponibles, pueden formar la base de una vacuna
viva; una alternativa preferida sobre la exposicin contro-
lada. Se ha informado de la investigacin preliminar acer-
ca de la produccin de cepas inmungenas atenuadas de
H. paraga//inarum (25, 26). Tambin parece ofrecer buenos
resultados un estudio con una vacuna recmbinante de
serovariedad A que expresa actividad HA y que induce
inmunidad protectora en pollos (125)..
17. Blackall, P.J., L.E. Eaves, and D.G. Rogers. 1989. Biotyp-
ing of Haemophilus paragallinarum by hemagglutination se-
rotyping, carbohydrate fermentation, and antimicrobial drug
resistance patterns. Avian Ois 33:491-496.
18. Blackall, P.J., L.E. Eaves, and G. Aus. 1990. Serotyping of
Haemophilus paragallinarum by the Page scheme: Compari-
son of the use of agglutination and hemagglutination-inhibi-
tion tests. Avian Ois 34:643-645.
19. Blackall, P.J., L.E. Eaves, and D.G. Rogers. 1990. Proposal
of a new serovar and altered nomenclature for Haemophilus
paragallinarum in the Kume hemagglutinin scheme. J Clin
MicrobioI28:1185-1187.
20. Blackall, P.J., C.J. Morrow, A. McInnes, L.E. Eaves, and
D.G. Rogers. 1990. Epidemiologic studies on intectious co-
ryza outbreaks in northem New South Wales, Australia, using
serotyping, biotyping, and chromosoma! ONA restriction en-
donuclease analysis. Avian Ois 34:267-276.
21. Blackall, P.J., D.G. Rogers, and R. Yamamoto. 1990.
Outer-membrane proteins of Haemophilus paragallinarum.
Avian Ois 34:871-877.
22. Blackall, P.J., L.E. Eaves, and C.J. Morrow. 1991. Com-
parison ofHaemophilus paragallinarum isolates by restriction
endonuclease analysis of chromosomal ONA. Vet Microbiol
27:39-47.
23. Blackall, P.J., Y.-Z. Zheng. T. Yamaguchi, Y. Iritani, and
D.G. Rogers. 1991. Evaluation of a panel of monoclonal
antibodies in the subtyping of Haemophilus paragallinarum.
Avian Ois 35:955-959.
24. Blackall, P.J., L.E. Eaves, D.G. Rogers, and G. Firth.1992.
An evaluation of inactivated infectious coryza vaccines con-
taining a double-emulsion adjuvant system. Avian Ois
36:632-636.
25. Blackall, P.J., M. Rafiee, R.J. Graydon, and D. Tinworth.
1993. Towards a live infectious coryza vaccine. Proc 10th
World Vet Poult Assoc Congr., p. 99.
26. Blackall, P.J., M. Rafiee, R.J. Graydon, and D. Tinworth.
1994. Progress towards a live intectious coryza vaccine. Proc
43rd West Poult Ois Conf, pp. 65-66.'
27. Blackall, P.J., E.N. Silva, Y. Yamaguchi, and Y. Iritani.
1994. Characterization of isolates of avian haemophili trom
Brazil. Avian Ois 38:269-274.
28. Bowles, R., P.J. Blackall, ".R. Terzolo, and V.E. Sandoval.
1993. An assessmentofthe genetic diversity of Australian and
overseas isolates ofHaemophilus paragallinarum by multilo-
190 . Enfermedades de las aves
cus enzyme electrophoresis. Proc 101hWorld Vet Poult Assoc
Congr, p. 148.
29. Bragg, R.R., L. Coetzee, and J.A. Verschoor.1993. Plasmid
encoded NAD-independence in some Soulh African isolates
of Haemophilus paragallinarum. Onderstepoort J Vet Res
60:147-152.
30. Bragg, R.R., L. Coetzee, and J.A. Verschoor, 1993. Mono-
clonal antibody characterization of Soulh African field iso-
lates of Haemophilus paragallinarum. Onderstepoort J Vet
Res 60:181-187.
31. Buys, S.B. 1972. Haemophilus coryza: Therapy wilh selected
drugs. J S Afr Vet Assoc 43:383-389.
32. Chen, X., P. Zhang, P.J. Blackall, and W. Feng. 1993.
Characterization of Haemophilus paragallinarum isolates
from China. Avian Dis 37:574-576.
33. Chen, X., J. Mitlin, P. Zhang, and P. Blackall. 1995. DNA
based test for fue identification of Haemophilus paragalli-
narum. Proc 441h West Poult Dis Conf, pp. 110-111.
34. Clark, D.S., and J.F. Godfrey. 1961. Studies of an inacti-
vated Hemophilus gallinarum vaccine for immunization of
chickens against infectious coryza. Avian Dis 5:37-47.
35. Coetzee, L., E.J. Rogers, and L. Velthuysen. 1983. The
production and evaluation of a Haemophilus paragallinarum
(infectious coryza) oil emulsion vaccine in laying birds. In
Disease Prevention and Control in Poultry Production. Proc
nm. 66. Postgraduate Committee on Veterinary Science,
University ofSydney, pp. 277-283.
36. Davis, R.B., R.B. Rimler, and E.B. Shotts, Jr. 1976. Effi-
cacy studies on Haemophilus gallinarum bacterin prepara-
tions. Am J Vet Res 37:219-222.
37. De Blieck, L. 1932. A haemoglobinophilic bacterium as fue
cause of contagious catarrh of fue fowl (coryza infectiosa
gallinarum). Vet J 88:9-13.
38. Delaplane, J.P., L.E. Erwin, and H.O. Stuart. 1934. A
hemophilic bacillus as fue cause of an infectious rhinitis
(coryza) offowls. R 1 Agric Exp Stn Bu1l244.
39. Devriese, L.A., N. Viaene, E. Uyttebroek, R. Froyman, and
J. Hommez. 1988. Three cases ofinfection by Haemophilus-
like bacteria in psittacines. Avian Palhol 17:741-744.
40. Droual, R., A.A. Bickford, B.R. Charlton, G.L. Cooper,
and S.E. Channing. 1990. Infectious coryza in meat chick-
ens in fue San Joaquin Valley of California. Avian Dis
34:1009-1016.
41. Droual, R., A.A. Bickford, B.R. Charlton, and D.R. Kun-
Rey. 1990. Investigation of problems associated wilh intra-
muscular breast injection of oil-adjuvanted killed vaccines in
chickens. Avian Dis 34:473-478.
42. Eaves, L.E., D.G. Rogers, and P.J. Blackall. 1989. Com-
parison of hemagglutinin and agglutinin schemes for fue
serological classification ofHaemophilus paragallinarum and
proposal of a new hemagglutinin serovar. J Clin Microbil
27:1510-1513.
43. Eliot, C.P., and M.R. Lewis. 1934. A hemophilic bacterium
as a cause of infectious coryza in fue fowl. J AM Vet Med
Assoc 84(N.S.37):878-888.
44. Fujiwara, H., and S. Konno.1965. Histopalhological studies
on infectious coryza of chickens. l. Findings in naturally
infected cases. Natl Inst anim Heallh Q (Tokyo) 5:36-43.
45. Grebe, H.H., and K.-H. Hinz. 1975. Vorkommen von Bak-
terien der Gattung Haemophilus bei verschiedenen Vogelarten.
Zentralbl Veterinaermed [B] 22:749-757.
46. Hinz, K.-H. 1973. Beitrag zur Differenzierung von Haemo-
philus-Starnmen aus Hhnern. l. Mitteilung: Kulturelle und
Biochemische Untersuchungen. Avian PalhoI2:211-229.
47. Hinz, K-H. 1973. Beitrag zur Differenzierung von Haemo-
philus-Starnmen- aus Hhnern. \l. Mitteilung: Serologische
Untersuchungen im Objekttr!1ger-Agglutinations- Test. Avian
Palhol 2:269-278.
(Captulo8)
48. Hinz, K-H. 1976. Beitrag zur Differenzierung van Haemo-
philus-Starnmen aus HUhnern. IV. Mitteilung: Untersuchun-
gen ber die Dissoziation van Haemophilus paragallinarum.
Avian Pathol 5:51-66.
49. Hinz, K.-H. 1980. Heat-stable antigenic determinants of
Haemophilus paragallinarun. Zentralbl Veterinaermed [B]
27:668-676.
50. Hinz, K.-H. 1980. Differentiation ofHaemophilus paragalli-
narum and Haemophilus avium by phenotypical charac-
teristics. Proc 2nd Int Symp Vet Lab Diag 3:347-350.
51. Hinz, K.-H., and C. Kunjara.1977. Haemophilus avium, a
new species from chickens. Int J Syst Bacteriol 27:324-329.
52. Hoerr, F.J., M. Putnam, S. Rowe-Rossmanith, W. Cowart,
and J. Martin.1994. Case report: Infectious coryza in broi1er
chickens in Alabarna. Proc 43rd West Poult Dis Conf, p. 42.
53. Horner, R.F., G.C. Bishop, and C. Haw. 1992. An upper
respiratory distase of commercial chickens resembling infec-
tious coryZa, but causesby a V-factor independent bacterium.
Avian PathoI21:421-427.
54. lritani, Y., and S. Hidaka. 1976. Enhancement ofhemagglu-
tinating activity ofHaemophilus gallinarum by trypsin. Avian
Dis 20:614-616
55. lritani, Y., S. Hidaka, and K. Katagiri. 1977. Production
and properties ofhemagglutinin ofHaemophilus gallinarum.
Avian Dis 21:39-49.
56. Iritani, Y., G. Sugimori, and K. Katagiri. 1977. Serologic
response to Haemophilus gallinarum in artificially infected
and vaccinated chickens. Avian Dis 21 :1-8.
57. Iritani, Y., K. Katagiri, and K. Tsuji. 1978. Slide-aggluti-
nation test of Haemophilus gallinarum antigen treated by
trypsin 10 inhibit spontaneous agglutination. Avian Dis
22:793-797.
58. Iritani, Y., K. Katagiri, and H. Arita.1980. Purification and
properties of Haemophilus paragallinarum hemagglutinin.
AmJVetRes41:2114-2118.
59. Iritani, Y., S. Iwaki, and T. Yamaguchi. 1981. Biological
activities of crude polysaccharide extracted from two different
immunotype strains of Hemophilus gallinarum in chickens.
Avian Dis 25:29-37.
60. Iritani, Y., S. Iwaki, T. Yamaguchi, and T. Sueishi. 1981.
Determination of types 1 and 2 hemagglutinins in serotypes
ofHaemophilus paragallinarum. Avian Dis 25:479-483.
61. Iritani, Y., T. Yamaguchi, K Katagiri, and H. Arita. 1981.
Hemagglutination inhibition of Haemophilus paragallinarum
type 1 hemagglutinin by lipopolysaccharide. Am J Vet Res
42:689-690.
62. Iritani, Y., K. Kunihiro, T. Yamaguchi, T. Tomii, and Y.
Hayashi. 1984. Difference of immune efficacy of infectious
coryza vaccine by different site of injection in chickens. J Jpn
Soc PoultDis 20:182-185.
63. Jacobs, A.A.C., W. Cuenen, and P. K. Storm. 1992. Effi-
cacy ora trivalent Haemophilus paragallinarum vaccine com-
pared to bivalent vaccines. Vet MicrobioI32:43-49.
64. Kato, K 1968. 1nfectious coryza in chickens. VII. Eftective-
ness of sulfamonomethoxine in the treatment of experimental
Haemophilus infections. J Jpn Vet Med Assoc 21 :349-358.
65. Kato, K 1970. Nature of hemagglutination inhibition anti-
body response and its relationship to protection in infectious
coryza. Jpn J Vet Sci (Suppl) 32:263.
66. Kato, K., and H. Tsubahara. 1962. Infectious coryza of
chickens. 11. Identification of isolates. Bull Natl Inst
Anim Health 45:21-26. [Engl summ Natl InstAnim Health Q
(Tokyo) 2:239].
67. Kato, K, H. Tsubahara, and O. Taniguchi.1967. Infectious
coryza of chickens. VI. Therapeutic effect of chlortetracy-
cline-sulfadimethoxine tablets (CTC-SD) on chickens experi-
mentally infected with Haemophilus gallinarum and on
chickens involved in mixed infection with H. I!allinarum and

Mycoplasma gailisepticwn. BuIl Natl InstAnirn Health 55:35-39.
[Engl summ Natl Inst Anim Health Q (Tokyo) 7:233]
68. Kilian, M. 1974. A rapid method for the differentiation of
Haemophilus strains. Acta Pathol Microbiol Immunol Scand
Sect B 82:835-842.
69. Kilian, M., and E.L. Biberstein. 1984. Haemophilus. In N.R.
Kreig, and J.G. Holt (eds.). Bergey's Manual of Systematic
Bacteriology, 1st ed. Williams & Wilkins, BaItimore, MD, pp.
558-569.
70. Kume, K., and A. Sawata. 1984. Immunologic properties of
variants dissociated from serotype 1 Haemophilus paragalli-
narum strains. Jpn J Vet Sci 46:49-56.
71. Kume, K, A. Sawata, and Y. Nakase. 1978. Haemophilus
infections in chickens. l. Characterization of Haemophi-
lus paragaIlinarum isolated from chickens affected with co-
ryza. Jpn J Vet Sci 40:65-73.
72. Kume, K., A. Sawata, and Y. Nakase. 1980. Haemophilus
infections in chickens. 3. Immunogenicity ofserotypes 1 and
2 strains of Haemophilus paragallinarum. Jpn J Vet Sci
42:673-680.
73. Kume, K, A. Sawata, and Y. Nakase. 1980. Relation-ship
between protective activity and antigen structure of Haemo-
philus paragallinarum serotypes 1 and 2. Am J Vet Res
41:97-100.
74. Kume, K., A. Sawata, and Y. Nakase. 1980. Immunologic
relationship between Pages and Sawatas serotype strains of
Haemophilus paragaIlinarum. Am J Vet Res 41:757-760.
75. Kume, K., A. Sawata, T. Nakai, and M. Matsumoto. 1983.
Serological classification of Haemophilus paragallinarum
with a hemagglutinin system. J Clin MicrobiI17:958-964.
76. Kume, K., A. Sawata, and T. Nakai. 1984. Clearance ofthe
chaIlenge organisms from the upper respiratory tract of chick-
ens injected with an inactivated Haemophilus paragallinarum
vaccine. Jpn J Vet Sci 46:843-850.
77. Linster, N., and K-H. Hinz. 1983. In-vivo efficacy of sul-
fachlorpyridazine and the combination sulfachlorpyridazine-
trimethoprim against Haemophilus paragallinarum. Dtsch
Tieraertl Wochenschr 90: 170-173.
78. Lublin, A., S. Mechani, M. Malkinson, and Y. Weisman.
1993. Efficacy of norfloxacin nicotinate treatrnent of broiler
breeders against Haemophilus paragallinarum. Avian Dis
37:673-679.
79. Lu, Y.S., D.F. Lin,H.J. Tsai,KS. Tsai, Y.L.Lee,andT.Lee.
1983. Drug sensitivity test of Haemophilus paragaIlinarum
isolated in Taiwan. Taiwan J Vet Med Anim Husb 41.73-76.
80. Matsumoto, M., and R. Yamamoto. 1971. A broth bacterin
against infectious coryza: Immunogenicity of various prepa-
rations. Avian Dis 15:109-117.
81. Matsumoto, M., and R. Yamamoto.1975. Protective quality
of an aIuminum hydroxide absorbed broth bacterin against
infectious coryza. Am J Vet Res 36:579-582.
82. Matsuo, K, C. Kuniyasu, S. Yamada, S. Susumi, and S.
Yamamoto. 1978. Suppression of immunoresponses to
Haemphilus gaIlinarum with nonviable Mycoplasma gallisep-
ticum in chickens. Avian Dis 22:552-561.
83. Miflin, J.K, R.F. Horner, P.J. Blackall, X. Chen, G.C.
Bishop, C.J. Morrow, T. Yamaguchi, and Y. Iritani. 1995.
Phenotypic and molecular characterization of V-factor
(NAD)-independent Haemophilus paragallinarum. Avian Dis
39:304-308.
84. Mouahid, M., M. Bisgaard, A.J. Morley, R. Mutters, and
W. Mannheim. 1992. Occurrence ofV-factor (NAD) inde-
pendent strains of Haemophilus paragaIlinarum. Vet Micro-
bioI31:363-368.
85. Mutters, R., K. Piechulla, K.-H. Hinz, and W.
Mannheim. 1985. Pasteurella avium (Hinz and Kunjara
1977) combo Nov. And Pasteurella volantium sp. nov. Int J
Syst Bacteriol 35:5-9.
Coriza infecciosa. 191
86. Nakamura, T., S. Hoshi, Y. Nagasawa, and S. Veda. 1994.
Protective effectoforal administration ofkilled Haemophi-
los paragallinarum serotype A on chickens. Avian Dis
38:289-292.
87. Narita, N., O. Hipolito, and J.a. Bottino. 1978. Studies on
infectious coryza of chickens. l. The biochemical and sero-
logical characteristics of 17 Haemophilus strains isolated in
Brazil. Proc 16'" Worlds Poult Congr, pp. 685-692.
88. Nelson, J.B. 1933. Studies on an uncomplicated coryza afilie
domestic towl. l. The isolation ora bacillus which produces
a nasal discharge. J Exp Med 58:289-295.
89. Ogunnariwo, J.A., and A.B. Schryvers. 1992. Correlation
between fue ability ofHaemophilus paragallinarum to acquire
ovotransferrin-bound iron and fue expression of ovotrans-
ferrin-specific receptors. Avian Dis 36:655-663.
90. Otsuki, K., and Y. lrjtani. 1974. Preparation and immu-
nological response to a new mixed vaccine composed of
inactivated Newcastle disease virus, inactivated infectious
bronchitis virus, and inactivated Haemophilus gallinarum.
Avian Dis 18:297-304.
91. Page, L.A. 1962. Haemophilus infectious in chickens. l.
Characteristics of 12 Haemophilus isolates recovered from
diseased chickens. Am J Vet Res 23:85-95.
92. Page, L.A., A.S. Rosenwald, and F.C. Price. 1963. Haemo-
philus infections in chickens. IV. Results of laboratory and
field trials of formalinized bacterins for the prevention
of disease caused by Haemophilus gallinarum. Avian Dis
7:239-256.
93. Pages Mante, A., and L. Costa Quintana. 1986. Efficacy of
polyvalent inactivated oil vaccine against aviaR coryza. Med
Vet 3:27-36.
94. Piechulla, K., K-H. Hinz, and W. Mannheim. 1985. Ge-
netic and phenotypic comparison ofthree new aviaR Haemo-
philus-like taxa and of Haemophilus paragallinarum
Biberstein and White 1969 with other members afilie farnily
Pasteurellaceae Poh11981. Avian Dis 29:601-612.
95. Poernomo, P., and P. Ronohardjo. 1987. Efficacy ofcosu-
mix plus in broilers with coryza (Haemophilus paragalli-
narum infection). Penyakit Hewan 19:6-10.
96. Raje, N., M. Manzer, D.H. Read, J. T. Barton, and S.K
Heitala. 1993. Preliminary evaluation of antigens for use in
a newly developed ELISA for detection of antibodies to
Hemophilus paragallinarum in chickens. Proc 4200West Poult
Dis Conf, p. 59.
97. Reece, R.L., and P.J. Coloe.1985. The resistance to anti-mi-
crobial agents of bacteria isolated from pathological condi-
tions ofbirds in Victoria, 1978 to 1983. AustVer J 62:379-381.
98. Reid, G.G., and P.J. Blackall. 1987. Comparison of adju-
vants for an inactivated infectious coryza vaccine. Avian Dis
31:59-63.
99. Rimler, R.B. 1979. Studies afilie pathogenic aviaR haemo-
phili. Avian Dis 23:1006-1018.
100. Rimples, R.B., and R.B. Davis. 1977.lnfectious coryza: In
vivo growth of Haemophilus gallinarum as a determinant for
cross protection. Am J Vet Res 38: 1591-1593.
101. Rjmpler, R.B., E.B. Shotts Jr, and R.B. Davis. 1975. A
growth medioum for the production of a bacterin for
immunization against infectious coryza. Avian Dis 19:318-
322.
102. Rimler, R.B., R.B. Davis, and P.K Page. 1977. Infectious
coryza: Cross-protection studies, using seven strains of
Haemophilus gallinarum. Am J Vet Rt!s 38:1587-1589.
103. Rimpler, R.B., E.B. Shotts, Jr., J. Brown, and R.B. Davis.
1977. The effectofsodium chloride and NADH on fue growth
of six streins ofHaemophilus species pathogenic to chickens.
J Gen Microbil 98:349-354.
104. Rimler, R.B., R.B. Davis, R.K Page, and S.H. KIeven.
1978. Infectious coryza: Preventing complicated coryza with
192 . Enfermedades de las aves
Haemophilus gaIlinarum and Mycoplasma gallisepticum bac-
terins. Avian Dis 22:140-150.
105. Sakaguchi, y" K. Kouno, T. Kojima, H. Yoshida, M.
Nakai, S. Matsumoto, H. Katae, and S. Nakamura. 1988.
Esafloxacin, a new quinolone derivative: Its in vitro antibac-
terial activity against chicken pathogens. Proc 181hWorlds
PoultCongr, pp. 1265-1266.
106. Sakai, T., and S. Nagao. 1987. Experimental infection of
chickens with Haemophilus paragallinarum and therapeutic
afficacy of TA-068W. Bull ColI Agric Vet Med Nihon Univ
44:228-235.
107. Sandoval, V.E., H.R. Terzolo, and P.J. Blackall. 1994.
Complicated inf~ctious coryza cases in Argentina. Avian Dis
38:672-678.
108. Sato, S., and M. Shifrine. 1964. Serologic response of chick-
ens to experimental infection with Hemophilus gallinarum,
and their immunity to challenge. Poult Sci 43:1199-1204.
109. Sato, S., and M. Shifrine. 1965. Application ofthe agar gel
precipitation test to serologic studies of chickens inoculated
with Haemophilus gallinarum. Avian Dis 9:591-598.
110. Sawata, A., and K. Kume. 1983. Relationships between
virulence and morphologicaI or serological properties of vari-
ants dissociated from serotype 1 Haemophilus paragallinarum
strains. J Clin MicrobioI18:49-55.
111. Sawata, a., K. Kume, and Y. Nakase. 1978. Haemophilus
infections in chickens. 2. Types of Haemophilus paragalli-
narum isolates from chickens with infectious coryZa, in rela-
tion to Haemophilus gallinarum strain No. 221. Jpn J Vet Sci
40:645-652.
112. Sawata, A., K. Kume, and Y. Nakase. 1979. Antigenic
structure and relationship between serotypes I and 2 of
Haemophilus paragallinarum. Am J Vet Res 40:1450-1453.
113. Sawata, A., K. Kume, and Y. Nakase. 1980. Biologic and
serologic relationships between Page's and Sawata's sero-
types of Haemophilus paragallinarum. Am J Vet Res
41:1901-1904.
114. Sawata, A., K. Kume, and Y. Nakase. 1982. Hemagglutinin
ofHaemophilus paragallinarum serotype 2 organisms: Occur-
rence and immunologic properties of hemagglutinin. Am J
VetRes43:1311-1314.
115. Sawata, A., K. Kume, and T. Nakai. 1984. Hemagglutinin
of Haemophilus paragallinarum serotype I organisms. Jpn J
Vet Sci 46:21-29.
116. Sawata, A., K. Kume, and T. Nakai. 1984. Relationship
between anticapsular antibody and protective activity of a
capsular antigen of Haemophilus paragallinarum. Jpn J Vet
Sci 46:475-486.
117. Sawata,A.,K.Kume,andT.Nakai.1984.Serologictyping
of Haemophilus paragallinarum based on serum bactericidal
reactions. Jpn J Vet Sci 46:909-912.
118. Sawata, A., K. Kume, and T. Nakai. 1984. Susceptibility of
Haemophilus paragallinarum to bactericidal activity of nor-
mal and immune chicken sera. Jpn J Vet Sci 46:805-813.
119. Sawata, A., T. Nakai, K. Kume, H. Yoshikawa, and T.
Yoshikawa. 1985. IntranasaI inoculation of chickens with
encapsulated or nonencapsulated variants of Haemophilus
paragallinarum: Electron microscopic evaluation ofthe nasal
mucosa. Am J Vet Res 46:2346-2353.
120. Schalm, O.W., and J.R. Beach. 1936. Suties ofinfectious
coryza of chickens with special reference to its etiology. Poult
Sci 15:473-482.
121. Sucishi, T., Y. Hayashi, and Y. Iritani. 1982. Use of
gonococcal agar medium for preparation of antigen of
Haemophilus paragallinarum hemagglutinin. Avian Dis
26:186-190.
122. SumaDo LopeZ; H., and L. Ocampo Camberos. 1987.
Comparative pharmacokinetics of three sulfanamide-
trimethonrim combinations in healthv White Leghom nullets
(Captulo8)
and pullets with infectious coryza (Heamephilus gallinarum).
Vet Mexico 18:21-26.
123. Takagi, M., S. Ohta, and K. Kato. 1986. Haemagglutination
inhibition antibody response in chickens 10 inactivated infec-
tious coryza serotype C vaccine. Bull Natl1nst Anim Health
89:11-17.
124. Takagi, M., N. Hirayama, H. Makie, and S. Ohta. 1991.
Production, characterization and protective effect of mono-
clonal antibodies to Haemophilus paragallinarum serotype A.
Vet Microbiol 27:327-338.
125. Takagi, M., K. Ohmae, N. Hirayama, and S. Ohta. 1991.
Expression of hemagglutinin of Haemophilus paragalli-
narum serotype A in Escherichia coli. J Vet Med Sci
53:917-920.
126. Takagi, M., T. Takahashi, N. Hirayama. Istiananingsi, S.
Mariana, K. Zakasie, Sumadi, M. Ogata, and S. Ohta.
1991. Survey ofinfectious coryza of chickens in Indonesia. J
Vet Med Sci 53:637-642.
127. Takagi, M., N. Hirayama, T. Simazaki, K. Taguchi, R.
Yamaoka, and S. Ohta. 1993. Purification ofhemagglutinin
from Haemophilus paragallinarum using monoclonal anti-
body. Vet MicrobiI34:191-197.
128. Takahashi, l., T. Yoshida, Y. Honma, And E. Saito. 1990.
Comparison of fue susceptibility of Haemophilus paragalli-
narum to ofloxacin and other existing antimicrobial agents. J
lpn Vet Med Assoc 43:187-191.
129. Takahata, T., M. Takei,And M. Kato. 1988. Efficacy afilie
combination of su]famonomethoxine and ormetoprim against
experimentally induced infectious coryza in chickens. Proc
] 8th Worlds Poult Congr, pp. 1282-1283.
130. Terzolo, H.r., F.a. Paolicchi, V.e. Sandoval, P.j. Blackall, T.
Yamaguchi, And Y. Iritani. 1993. Characterization of iso-
lates of Haemophilus paragallinarum from Argentina. Avian
Dis 37:3]0-314.
131. Verschoor, J.A., L. Coetzee, And L. Visser. 1989. Mono-
clonal antibody characterization of two field strains of
Haemophilus paragallinarum isolated from vaccinated layer
hens. Avian Dis 33:219-225.
132. Wichmann, R.w.,And A.C. Wichmann. 1983. The cultiva-
tion of Haemophilus gallinarum (haemophilus paragalli-
narum) in tissue culture and fue use of fuese cultures in fue
preparation of a bacterin for fue prevention of infectious
coryza. Proc 32rd West Poult Dis Conf, pp. 7-10.
133. Yamaguchi, T., S. Iwaki, and Y. Iritani. 1981. Latex
agglutination test for measurement oftype-specific antibody
to Haemophilus paragallinarum in chickens. Avian Dis
25:988-995.
134. Yamaguchi, T., Y. Iritani,And Y. Hayashi. 1988. Serologi-
cal response of chickens either vaccinated or artificially in-
fected with Haemophilus paragallianrum. Avian Dis
32:308-312.
135. Yamaguchi, T., P.J. Blackall, S. Takigami, Y. Iritani, and
Y. Hayashi. 1990. Pathogenicity and serovar-specific hemag-
glutinating antigens of Haemophilus paragallinarum serovar
B strains. Avian Dis 34:964-968.
136. Yamaguchi, T., P.J. Blackall, S. Takigami, Y. Iritani, and
Y. Hayashi. 1991. 1mmunogenicity of Haemophilus para-
gallinarum serovar B strains. Avian Dis 35:965-968.
137. Yamaguchi, T., M. Kobayashi, S. Masaki, and Y. Iritani.
1993. Isolation and characterisation of a Haemophilus para-
gallinarum mutant that lacks a hemagglutinating antigen.
Avian Dis 37:970-976.
138. Yamamoto, R. 1972. 1nfectious coryza. In M.S. Hofstad,
B. W. Calnek, C.F. Helmboldt, W.M. Red, and H. W. Yoder,
Jr. (eds.). Diseases of Poultry, 6th ed. 10wa State Unversity
Press, Ames. lA, pp. 272-281.
139. Yamamoto, R. 1978. Infectious coryza. In M.S. Hofstad,
B. W. Calnek. C.F. Helmbolt. W.M. Red. and H. W. Yoder, Jr.

(eds.). Diseasesof Poultry, 7th ed. lowa State University
Press,Ames, lA, pp. 225-232.
140. Yamamoto,R.1991. Infectiouscoryza.In B.W. Calnek,H.J.
Barnes,C.W. Beard,W.M. Reid, and H.W. Yoder,Jr. (eds.).
DiseasesofPultry, 9th ed.lowa StateUniversityPress,Ames,
lA, pp. 186-195.
141. Yamamoto, R., and G.T. Clark, 1966.Intra- and interflock
transmission of Haemophilus gallinarum. Am J Vet Res
27:1419-1425.
142. Yamamoto,R., and D.T. Somersett.1964.Antibodyresponse
in chickensto infectionwith Haemophilusgallinarum.Avian
Dis 8:441-453.
143. Yamamoto, K., S. Tateyama, t. Sakai, N. Watanabe, N.
Watanabe, Y. Hattori, M. Suzuki, and M. Kozasa. 1988.
Myplabin@ (miporamicin), a new macrolide antibiotic. 11.
Coriza infecciosa. 193
Clinical effects of Myplabin@ prernix against respiratory
rnycoplasrnosis and infectious coryza in chickens. Proc 18th
Worlds Poult Congr, pp. 1256-1258.
144. Yoshimura, M., S. Tsubaki, T. Yamagami, R. Sugimoto, S.
Ide, Y. Nakase, and S. Masu. 1972. The effectiveness of
irnrnunization to Newcastle disease, avian infectious bronchi-
tis, and avian infectious coryza with inactivated cornbined
vaccines. Kitasato Arch Exp Med 45:165-179.
145. Zaini, M.Z., and Y. Iratani. 1992. Serotyping of Hae-
rnophilus paragallinarurn in Malaysia. J Vet Med Sci
54:363-365.
146. Zinneman, K., and E.L. Biberstein. 1974. Haernophilus. In
R.E. Buchanan, and N.E. Gibbons (eds.). Bergey's Manual of
Deterrninative Bacteriology, 8th ed. Williarns & Wilkins,
Baltirnore, M, pp. 364-370.
 INTRODUCCiN
Los micoplasmas son procariotas muy pequeos total-
mente desprovistos de paredes celulares y rodeados slo por
una membrana plasmtica (33), lo cual explica el tipo de
morfologa colonial en "huevo frito", la resistencia a los an-
tibiticos que afecta la sntesis de pared celular y los
requerimientos de complejos nutricionales. Estos microor-
ganismos tienden ms bien a ser especficos de husped;
algunos slo infectan a especies nicas de aves, mientras
otros pueden tener la capacidad para infectar a diferentes
especies animales; se les localiza en humanos, muchas es-
pecies animales, plantas e insectos. En general, colonizan
las superficies de mucosas y gran parte de las especies no
son invasivas.
HISTORIA
En 1898 (28), Nocard y Roux informaron del primer cultivo
con xito de un micoplasma, el agente de la pleuroneumona
bovina. Probablemente, Nelson encontr primero especies
de Mycop/asma en pollos durante el decenio de 1930 (26,
27), Y Delaplane y Stuart describieron en 1943 el trastorno
conocido como "enfermedad crnica respiratoria" (9).
La infeccin en pavos la describi Dodd (12) en 1905 y
Dickinson y Hinshaw (10) la denominaron "sinusitis
infecciosa" en 1938, y a principios del decenio de 1950,
Markham y Wong (24) Van Roekel y Olesiuk (39) informa-
ron del cultivo con xito de microorganismos de pollos y
pavos, observando su similitud.
Durante los estudios iniciales de Adler y colaboradores
(1), se hizo aparente que los aislamientos de mico-
Se agradecen las contribuciones del Dr. H.W. Yoder, Jr. A
la edicin previa de este capitulo.
'O
plasmas representaban diferentes serotipos, que ahora se
designan como de diferentes especies. Yamamoto y Adler
(4O, 41) caracterizaron cinco especies; Kleckner (21) des-
cribi ocho serotipos, a los que denomin serotipos A a H.
Yoder y Hofstad (43) tipificaron 12 serotipos (A a L) y
Dierks y colaboradores (11), 19 (A a S). Se describieron
numerosas caractersticas,pero el procedimiento final de se-
rotipificacin se basabaprincipalmente en titulaciones de aglu-
tinacin e inhibicin del crecimiento por medio de sueros
hiperinmunitarios. Conforme se evaluaron procedimien-
tos serolgicos adicionales, desaparecierono se combinaron
varias de aquellas 19 designaciones.
CARACTERIZACiN
Las especiesde micoplasmas de origen aviar, por lo general,
requieren de medios ricos en protena que contengan de 10
a 15% de suero animal. Es comn que se emplee tambin
mayor suplementacin con componentes derivados de leva-
dura. El crecimiento de M synoviae necesita la adicin de
dinucletido de nicotinamida adenina (NAD) (vase sec-
cin acerca de M synoviae). Por lo general, para el cultivo
de micoplasmas aviares seutiliza un medio descrito por Frey
(17) u otro descrito por Bradbury (2).
Los micoplasmas tienden a crecer con lentitud, por lo
general, prefieren 37 a 38C y son muy resistentesal acetato
de talio y a la penicilina, los cuales se usan a menudo en
medios para retrasar el crecimiento de bacterias contami-
nantes y hongos. Despus de 3 a 10 das a 37 C, se forman
colonias en un medio agar; sin embargo, las especies no
patgenas como M. gallinarum y M. gallinaceum pueden
desarrollar colonias en un da (con frecuencia se as-
lan M. gallinarum y M gallinaceum como contaminantes
durante los intentos por aislar micoplasmas aviares pat-
genos). Las colonias tpicas son pequeas (0.1 a 1.0 mm),
lisas, circulares y de alguna manera planas con una elevacin
central ms densa (figura 9-1). Se han descrito variaciones
J96 . Enfermedades de las aves (Captulo9)

en la morfologia de las colonias, aunque no se puede con-
fiar en ellas para diferenciar las diversas especies.Las clu-
las individuales varian de 0.2 a 0.5 I.1my bsicamente son
cocoides o cocobaciliformes, pero se han descrito con for-
mas de bacilos, filamentos y anulares.
La fermentacin de carbohidratos es variable, pero
todas las especies se pueden dividir en aquellas que fermen-
tan glucosa con produccin de cido y aqullas sin produc-
cin de cido. Muchas veces, se agrega glucosa a los medios
en caldo para aumentar el crecimiento y servir de indicador
de crecimiento, porque cuando la fermentacin de glucosa
genera cido en los medios que contienen rojo fenol, ste se
pone amarillo. A menudo existe actividad de fosfatasa, asi
como de arginina descarboxilasa. Gran parte de las especies
que no fermentan glucosa utilizan el aminocido arginina
como su principal fuente de energia; sin embargo, M. iowae
y otras especies fermentan glucosa e hidrolizan arginina.
La aglutinacin de eritrocito s de pollos y pavos es una
caracteristica til de M. ga//isepticum, M. me/eagridis y
M synoviae. Para estas tres especies patgenas se utilizan
antigenos aglutinantes en las pruebas serolgicas de inhibi-
cin de hemoaglutinacin.
Con mayor frecuencia, se emplea la tincin directa de
las colonias de micoplasmas en superficies de agar o im-
prontas de colonias con antigenos fluorescentes especificos
(8, 37), con el fin de determinar las especies de los aisla-
mientos de micoplasmas aviares; otros mtodos adecuados
incluyen inhibicin del crecimiento (7), inmunodifusin
(29) y otros. Recientemente se han utilizado mtodos mo-
leculares como la secuenciacin del gen de rRNA (18),
sondasDNA (19), reaccin en cadenade la polimerasa PCR,
por sus siglas en ingls (23, 25, 44) Y una PCR que amplifica
el gen rRNA, seguida por anlisis de restriccin del frag-
mento de polimorfismo (14).
CLASIFICACiN
Los micoplasmas son miembros de la clase Mollicutes,
Orden 1,Mycoplasmatales. El Gnero 1,Mycoplasma, tiene
85 o ms especies,un contenido de DNA G+C de 23 a 40% en
genoma de 600 a 1 350 kb, requiere de colesterol para crecer,
se desarrolla en humanosy animales y tiene una temperatura
de crecimiento ideal de 37 C. El gnero 11,Ureaplasma, se
diferencia con baseen la hidrlisis de urea. Los acoleplasmas
se clasifican en el Orden 111,AcholesplasmataIes,familia 1,
Acholeplasmataceae,gnero 1,Acholeplasma. Se caracteriza
por la carencia de requerimiento de colesterol para creci-
miento (38).
Las designaciones iniciales de los serotipos (vase
Historia), ahora se han reemplazado por los nombres de las
especies,comenzando con M gallinarum (16), M. gallisep-
ticumy M iners(13),M. meleagridis(42),M synoviae(30)
y M. anatis (34). En 1982, se les deisgn nombre a M ga-
llopavonis, M. iowae, M. pullorum, M. gallinaceum y
M columbinasale(20). M. columbinum debe su nombre a
un aislamiento de la trquea de palomas y M columborale,
de la orofaringe de palomas (35); M lipofaciens por un

A. laidlawii* Varios + - +0-

M. anatis Pato + +
M. anseris Halcn +
M. buteonis Ganso +
M. cloacale Halcn buteo +
M. columbinasale Pavo + +
M. columbinum Paloma +
M. columborale Paloma +
M. corogypsi Buitre negro +
M. falconis Halcn Saker +
M. ga//inaceum Pollo +
M. ga//inarum Pollo +
M. ga//isepticum Pollo, Pavo +
M. ga//opavonia Pavo +
M. glycophilum Pollo + +0-
M. gypis Buitre Griffon + +
M. imitans Pato, ganso, codorniz +
M. iners Pollo +
M. iowae Pavo + +
M. lipofaciens Pollo + +
M. meleagridis Pavo + +
M. pu//orum Pollo +
M. synoviae +
Pollo, pavo
U. ga//oralet Pollo ?

. Las especies de Acholeplasma no requieren de esteroles para su crecimiento

t Las esDecies de UreaDlasma se caracterizan Dor desdoblar la urea

aislamiento proveniente de senosde un pollo (4). M glycop-
hilum, a raiz de un aislamiento originado del oviducto de
una gallina (15). M. cloacale se describi como un aisla-
miento de la cloaca de pavos (3) y M anseris se comunic
a partir de un ganso (5). Ureaplasma gallorale debe su
denominacin a un aislamiento originado de la orofaringe de
un pollo (22), no obstante, en EVA no se ha informado
del aislamiento de estas especies. De manera reciente, en
Francia e Inglaterra se aisl M. imitans, una nueva especie
de micoplasma relacionado con M gallisepticum, a partir de
patos, gansos y perdices (6). Asimismo existen descripcio-
nes recientes de M corogypsi, aislado de un buitre negro
REFERENCIAS
l. Adler, H.E., R. Yamamoto, and J. Berg. 1957. Strain differ-
ences of pleuropneumonia-like organisms of avian origino
Avian Ois 1:19-27.
2. Bradbury, J.M. 1977. Rapid biochemical tests for charac-
terization ofthe Mycoplasmatales. J Clin MicrobioI5:531-534.
3. Bradbury, J., and M. Forrest. 1984. Mycoplasma cloacale,
a new species isolated from a turkey. 1nt J Syst Bacteriol
34:389-392.
4. Bradbury, J., M. Forrest, and A. Williams. 1983. Myco-
plasma lipofaciens, a new species of avian origino 1nt J syst
BacterioI33:329-335.
5 Bradbury,J.M.,F.T.W.Jordan, T.Shimizu,L.Stipkovits,
and Z. Varga, 1988, Mycoplasma anseris sp. nov. found in
geese. 1nt J Syst Bacteriol 38:74-76.
6. Bradbury, J.M., O.M.S. Abdulwahab, C.A. Yavari, J.P.
Dupiellet, and J.M. Bov.1993. Mycoplasma imitans sp-nov
is related to Mycoplasma gallisepticum and found in birds. 1nt
J Syst BacterioI43:721-728.
7. Clyde, WA., Jr. 1964. Mycoplasma species identification
based upon growth inhibition by specific antisera. J 1rnmunol
92:958-965.
8. Corstvet, R.E., and W.W. Sadler. 1964. The diagnosis of
certain avian diseases with the fluorescent antibody tech-
nique. Poult Sci 43:1280-1288.
9. Delaplane, J.R, and H.O. Stuart. 1943. The propagation of
a virus in embryonated chicken eggs causing a chronic respi-
ratory disease of chickens. Am J Vet Res 4:325-332.
10. Dickinson, E.M., And W.R. Hinshaw. 1938. Treatment of
infectious sinusitis ofturkeys with argyrol and silver nitrate.
J Am Vet Med Assoc 93:151-156.
11. Dierks, RE., JA. Newman, and B.S. Pomeroy. 1967.Characte-
rizationofavian Mycoplasma. AnnNY AcadSci 143:170-189.
12. Dodd, S. 1905. Epizootic pneumo-enteritis of the turkey. J
Comp Pathol Ther 18:239-245.
13. Edward, D.G., and A.D. Kanarek. 1960. Organisms ofthe
pleuropneumonia group of avian origin: their classification
into specie. Ann NY Acad Sci 79:696-702.
14. Fan, H., S.H. Kleven, and M.W. Jackwood.1994. Applica-
tiOIl of polymerase chain reaction with arbitrarily primers to
strain identification ofMycoplasma gallisepticum. 10M Lett
3:443.
15. Forrest, M., and J. Bradbury.1984. Mycoplasmaglycophilum,
a new speciesof avian originoJ Gen MicrobioI130:597-603.
16. Freundt, E.A. 1955. The classification ofthe pleuropneumo-
nia group of organisms (Borrelomycetales). 1nt Bull Bacteriol
Nomencl Taxon 5:67-68.
17. Frey, M.L., R.P. Hanson, and D.P. Anderson. 1968. A
medium for the isolation of avian mycoplasmas. Am J Vet Res
29:2163-2171.
Micoplasmosis. 197
(31), M. falconis de un halcn Saker, M. gypis de buitres
Griffon y M buteonis de buteos (32).
Adems, existen numerosos aislamientos de micoplas-
mas provenientes de varias especies de aves, incluyendo la
cepa 1 220, un patgeno del ganso domstico (36), aisla-
mientos de varias aves corredoras, as como aislamientos
sin identificar originarios de aves domsticas.
Casi todas las especies de micoplasmas aisladas
de fuentes aviares se incluyen en la novena edicin del
Bergeys Manual (33). En el cuadro 9-1 se resumen las
caractersticas de especiesde micoplasmas aisladas de fuen-
tes aviares.
18. Grau, O., F. Laigret, P.Carle,J.G. Thlly,D.L.Rose,andJ.M.
Bov.1991.ldentification of a plant-derived mollicute as astrain
of an avian pathogen Mycoplasma iowae, and its implications
for mollicute taxonomy. Int J Syst Bacteriol41 :473-478.
19. Hyman, H.C., S. Levisohn, D. Yogev, and S. Razin. 1989.
ONA probes for Mycoplasma gallisepticum and Mycoplasma
synoviae: Application in experimentally infected chickens.
Vet Microbiol 20:323-338.
20. Jordan, F.T. W., H. Erno, G.S. Cottew, K.H. Hinz, and L.
Stipkovits. 1982. Characterization and taxonomic description
offive Mycoplasma serovars (serotypes) ofavian origin and
their elevation to species rank and furilier evaluation of the
taxonomic status ofMycoplasma synoviae. Int J Syst Bacte-
rioI32:108-115.
21. KIeckner, A.L. 1960. Serotypes of avian pleuropneumonia-
like organisms. Am J Vet Res 21 :274-280.
22. Koshimizu, K., R. Harasawa, I.J. Pan, H. Kotani, M.
Ogata, E.B. Stephens, and M.F. Barile. 1987. Ureaplasma
gallorale sp. nov. from the oropharynx of chickens. Int J Syst
BacterioI37:333-338.
23. Lauerman, L.H., F.J. Hoerr, A.R. Sharpton, S.M. Shah,
and V.L. van San ten. 1993. Oevelopment and application of
a polymerase chain reaction assay for Mycoplasma synoviae.
Avian Ois 37:829-834.
24. Markham, F.S., and S.C. Wong. 1952. Pleuropneumonia-
like organisms in the etiology ofturkey sinusitis and chronic
respiratory disease of chickens. Poult Sci 31 :902-904.
25. Nascimento, E.R., R. Yamamoto, K.R. Herrick, and R.C.
Tait. 1991. Polymerase chain reaction for detection ofMyco-
plasma gallisepticum. Avian Ois 35:62-69.
26. Nelson, J.B. 1933. Studies on an uncomplicated coryza afilie
domestic fowl. 11.The relation of the "Bacillary" coryza to
that produced by exudate. J Exp Med 58:297-304.
27. Nelson, J.B. 1939. Growth afilie fowl coryza bodies in tissue
culture and in blood agar. J. Exp Med 69:199-209.
28. Nocard, E., and E.R. Roux. 1898. Le microbe de la perip-
neumona. Ann Inst Pasteur Pars 12:240-262.
29. Nonomura, 1., and H.W. Yoder, Jr.1977. Identification of
avian Mycoplasma isolates by the agar gel precipitin test.
Avian Ois 21:370-381.
30. Olson, N.O., K.M. Kerr, and A. Campbell. 1964. Control
ofinfectious synovitis. 13.The antigen study ofthree strains.
Avian Ois 8:209-214.
31. Panangala, V.S., J.S. Stringfellow, K. Dybvig, a. Woodard,
F. SUD, D.t.. Rose, and M.M. Gresham.1993. Mycoplasma
corogypsi sp. nov. a new species from the footpad abscessof a
black vulture. Coragyps atratus. Int J Syst Bacteriol43 :585-590.
32. Poveda,J.B., J. Giebel,J. Flossdorf,J. Meier, and H.
KirchholT. 1994. Mycoplasma buteonis SP.nov.. Mycoolasma
198 . Enfermedades de las aves
faJconis sp. nov., and Mycoplasma gypis sp. nov., 3 species
from birds of prey. Int J Syst Bacteriol 44:94-98.
33. Razin, S., anll E.A. Freundt. 1984. The Mycoplasmas. In
Krieg, N.R. andJ.G. Holt(ed.). Bergey's ManuaJofSystematic
Bacteriology, 9tth cd., vol. l. Williams & Wilkins, BaJtimore,
pp. 740-793.
34. Roberts, D.H. 1964. The isoIation of an influenza A virus and a
mycoplasma associatedwith duck sinusitis. Vet Rec 76:470-473.
35. Shimizu, T., H. Erno, and H. Nagatomo.1978. Isolation and
characterization of Mycoplasma columbinum and Myco-
plasma columboraJe, two new species from pigeons. Int J Syst
Bacteriol 28:538-546.
36. Stipkovits, L., R. Glavits, E. Ivanics, and E. Szabo. 1993.
AdditionaJ data on Mycoplasma disease of goslings. Avian
PathoI22:171-176.
37. Talkington, F.D., and S.H. KIeven. 1983. A classification of
laboratory strains of avian Mycoplasma serotypes by direct
immunofluorescence. Avian Dis 27:422-429.
38. Tully, J.G., J.M. Bov, F. Laigret, and RF. Whitcomb. 1993.
Revised taxonomy ofthe class mollicutes-proposed elevation of
a monophyletic cluster of arthropodassociated mollicutes to
ordinal rank (entomoplasmataJesord nov), with provision for
familiaJ rank to separate species with nonhelical morphology
INTRODUCCiN
La infeccin por Mycoplasma gallisepticum (MG) se cono-
ce comnmente como enfermedad respiratoria crnica
(ERC) en pollos y como sinusitis infecciosa en pavos.
Se caracteriza por estertores.respiratorios, tos, secreciones
nasales y a menudo sinusitis en pavos. Las manifestacio-
nes clnicas, por lo general, se desarrollan con lentitud y la
enfermedad tiene un curso prolongado.
La infeccin de los sacos areos se define como aero-
saculitis grave que es el resultado de la infeccin por M. ga-
llisepticum complicada por algunas infecciones respiratorias
viraJesy, por lo comn, con Esocherichiacoli (vase tambin
la seccin de M synoviae).
Importancia econmica y salud pblica
La aerosaculitis en pollos y la aerosaculitis y sinusitis
en pavos pueden ocasionar importantes decomisos al sacri-
ficio. Casi toda esta prdida se relaciona de manera directa
o indirecta con infeccin por M. ga/lisepticum, con o sin
factores complicantes. Las prdidas econmicas, baja ca-
lificacin a los canales,reduccin en la conversin de alimento
y en la eficacia de produccin de huevo, as! como mayores
costos en la medicacin son factores adicionales que la
hacen una de las enfermedades ms costosas a las que
se enfrenta la industria. Los programas de prevencin y
control que pueden incluir vacunacin, representan costos
adicionales. La enfermedad no tiene relevancia en salud
nlhlic!I
(Captulo9)
(Entomoplasmataceaefam Nov) from helical species (Spiro-
plasmateceae),and emended descriptions of fue order Myco-
plasmatales, family Mycoplasmataceae. Int J Syst Bacteriol
43:378-385.
39. Van Roekel, H., and O.M. Olesiuk. 1953. The etiology of
chronic respiratory disease. Proc 90th Annu Meet Am Vet
Med Assoc, pp. 289-303.
40. Yamamoto, R., and H.E. Adler. 1958. Characterization of
pleuropneumonia-like organisms of avian origin l. Antigenic
analysis ofseven strains and their comparative pathogenicity
for birds. J'lnfect Dis 102:143-152.
41. Yamamoto, R., and H.E. Adler. 1958. Characteristics of
p]europneumonia-like organisms ofavian origino 11.Cultural,
biochemical, morphological and further serological studies. J
Infect Dis 102:243-250.
42. Yamamoto, R., C.H. Bigland, and H.B. Ortmayer. 1965.
Characteristics of Mycoplasma meleagridis, sp. n., iso]ated
from turkeys. J Bacteriol 90:47-49.
43. Yoder, H. W., Jr., and M.S. Hofstad. 1964. Characterization
ofavian Mycoplasma. Avian Dis 8:48]-512.
44. Zhao, S., and R. Yamamoto.1993. Detection ofMycoplasma
me]eagridis by polymerase chain reaction. Vet Mycrobiol
36:91-97.
David H Ley y Harry w: Yode1;J1:
HISTORIA
La primera descripcin exacta de la enfermedad en pavos
fue tal vez la hecha en 1905 por Dodd (49) en Inglaterra,
con el nombre de "neumoenteritis epizotica". Dickinson
y Hinshaw (46) llamaron a la enfermedad "sinusitis infec-
ciosa" de los pavos en 1938.
Nelson (122) describi cuerpos cocobaciliformes
vinculados con una coriza infecciosa en pollos en 1935.
Ms tarde, los relacion con la coriza de inicio lento y
duracin prolongada, y de manera eventual pueden crecer
los cuerpos cocobaciliformes en huevos embrionados, cul-
tivos de tejidos y medios de clulas libres.
En 1943, Delaplane y Stuart (45) cultivaron un pat-
geno en embriones aislados de pollos con ERC, y ms tarde
de pavos con sinusitis. Al principio del decenio de 1950,
Markham y Wong (110) y Van Roekel y Olesiuk (158),
informaron de exitosos cultivos de los microorganismos
provenientes de pollos y pavos; observaron su similaridad
y sugirieron que eran miembros del grupo pleuroneumona
(especies de Mycoplasma).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
La enfennedad lleg a ser un problema importante en pollos
y pavos en todas las zonas de EUA. Se presenta con distri-
bucin mundial
 Micop/asmosis. 199

La incidencia disminuy de manera considerable du-
rante los ltimos 25 aos, por amplios programas de control
dentro de la industria avlcola. Sin embargo, la persistencia
de la infeccin por MG en muchas unidades grandes de
produccin de huevo comerciales con aves de diferentes
edades es un problema importante y se discutir ms ade-
lante en secciones de prevencin y control. Existe cierta
evidencia de que tambin existe MG en pequeftas parvadas
de aves de traspatio (113).
. ETIOLOGA
Clasificacin
M. gallisepticum es una especie pat6gena dentro del gnero
Mycoplasma de la familia Mycoplasmataceae (95).
Morfologa y tincin
El microorganismo se tifte bien con Giemsa, pero es gram-
negativo dbil. Por lo general es cocoide, de cerca de 0.25
a 0.5 I.1m.M. gallisepticum muestra una polaridad del cuer-
po polar en forma filamentosa o de frasco. Esta polaridad
aparece antes de la divisin (118) Y se debe a la presencia
de organelos terminales bien organizados o ampollas (109).
En teora, tales estructuras rigen la motilidad de las interac-
ciones husped-patgeno y, finalmente, la patogenicidad
(31, 97); la divisin celular medante fisn binaria es sn-
crnica con la replicacin del DNA (129).
Tajima y colaboradores (146) describieron material
capsular relacionado con clulas de MG en contacto con el
epitelio traqueal en pollos, basados en estudios de micros-
copia electrnica (ME). Se discuten otros informes en la
interaccin de clulas de MG con el eptelio traqueal en
la seccin de Histopatologa.
MG tambin se propaga en huevos de pollo embriona-
dos (vase Patogenicidad, aislamiento e identificacin del
patgeno causal).
Morfologa de colonia
M. gallisepticum puede hacerse crecer en medio de agar
enriquecido con suero inoculado directamente o luego de
pasajes con caldo o agar. Muchas veces es muy importante
obtener crecimiento de la colonia de manera directa a partir
de las muestras clinicas. Las placas de agar inoculadas se
deben incubar a 37C en una atmsfera muy hmeda por
3 a 5 dias. La evidencia de crecimiento de colonia se estudia
mejor con la ayuda de un microscopio de diseccin con luz
indirecta. Las colonias caracteristicas parecen masas pe-
queas lisas circulares con una densa rea central elevada
(figura 9-1). Pocas veces son mayores de 0.2 a 0.3 mm de
dimetro y a menudo se presentan en lomas a lo largo
de lineas de sembrado, ya que las colonias adyacentes
coalescen de manera rpida. Se han observado variaciones
en las colonias de aislamientos que representan diferentes
especiesde micoplasmas aviares (47, 173), pero la designa-
cin de la especie de un microorganismo no se puede
determinar por sus caracteristicas morfolgicas.
Propiedades bioqumicas
Varios investigadores informan de las propiedades bioqu-
micas y biolgicas relacionadas de MG. Fermenta glucosa
y maltosa, con produccin de cido, pero no de gas. No fer-
menta lactosa dulcitol o salicina. La sacarosa la fermenta

Requerimientos de crecimiento
M. gallisepticum requiere un medio muy complejo enrique-
cido, por lo general, con lOa 15% de suero de cerdo, ave o
caballo inactivado con calor. Varios tipos de medios liquidos
o agares soportan el crecimiento de micoplasmas de origen
aviar, los diferentes propsitos alteran la eleccin final.
Se informa de medios y tcnicas para la produccin de
cultivos y antigenos de MG (67, 91, 160). En general, el
crecimiento es ptimo en medios de un pH de aproximada-
mente 7.8 incubados de 37 a 38 C. Las colonias se forman
en medios agar que contienen los ingredientes usuales de
micoplasmas, pero necesitan incubacin prolongada (2 a 5
dias) en una atmsfera muy hmeda.
Frey y colaboradores (62) desarrollaron un medio
(vase M. synoviae) en el que incorporaron todos los in-
gredientes esenciales, incluso autolisado de levadura y
dextrosa. Cuando se prepar con lOa 15% de suero de
cerdo, result un medio conveniente y muy eficaz para el
cultivo de casi todos los micoplasmas. La inclusin de
fenol rojo y dextrosa hacen posible detectar el crecimiento
en tubos empleadosen cultivos en masa, como la adicin de
0.0025% de 2, 3, 5-trifenil tetrazolio cloruro como indica- Figura 9-1. Colonias de M. gallisepticum en placas de agar
dor(173). con 20% suero de pollo. 40x. (Hofstad.)
200 . Enfermedades de las aves
pocas veces, los resultados con galactosa, fructosa, trehalo-
sa y manitol son variables. No hidroliza arginina y es fosfa-
tasa negativa. Reduce 2, 3, 5-trifenil tetrazolio (cambia a
rojo) y neotetrazolio (cambia a azul). MG ocasiona hem-
lisis completa de eritrocitos de equino incorporados al me-
dio en agar y aglutina eritrocitos de pavo y pollo. Vaseuna
discusin ms completa de la prueba de inhibicin de he-
maglutinacin (IH) en Serologa.
Resistencia a agentes qumicos y fsicos
Se considera que casi todos los desinfectantes qumicos
empleados son eficaces contra MG. Se produce inactivacin
mediantefenol, formalina, propiolactona13 y mertiolate.
Su resistencia a la penicilina y baja concentracin (1:4000)
de acetato de talio hacen valiosos estos aditivos para los
medios de cultivo de micoplasma como inhibidores de
contaminacin bacteriana y mictica.
El microorganismo permanece viable en hecesde pollo
de 1 a 3 das a 20 C, en ropa de muselina tres das a 20 C
o un da a 37 C, y en yema de huevo, 18 semanasa 37 C o
seis semanas a 20 C (36). Las suspensiones en caldo de
membrana corioalantoidea infectailte (MCA) pierden su
infectividad despus de una hora de exposicin a 46 C,
despus de 20 minutos a 50 C o a la tercera semana a 5 C
(74). Sin embargo, otros investigadores (125), encontraron
que el lquido alantoideo permaneca infectante cuatro das
en la incubadora, seis das a temperatura ambiente y de 32 a
60 das en el refrigerador. M. gallisepticum se inactiv en
huevos incubados de pollo infectados, que haban alcanzado
justo a los 45.6 C durante un proceso de calentamiento de
12 a 14 horas (167). Cuando se almacenaron a -30 C,
permanecieron viables los cultivos en caldo de 2 a 4 aos y
se recuperaron M. gallisepticum viables a partir de cultivos
liofilizados en caldo, almacenados a 4 C por lo menos
durante siete aos, y a partir de cometes nasales de pollo
infectados liofilizados y almacenados a 4 C durante 13 a
14 aos (173). Yoder (171), encontr que eran viables
cultivos en caldo de MG y otros serotipos que se haban
congelado a -60 C desde 1965, al subcultivarse ms de
20 aos despus. De manera rutinaria, se encontraron
que eran viables cultivos en caldo liofilizados, incluyendo
MG, M. synoviae (MS) y M. meleagridis (MM), cuando se
subcultivaron a los lOa 15 aos. Kleven (90) estudi la
estabilidad de la cepa F de MG en caldo de fosfato de
triptosa, con solucin salina amortiguada con fosfatos
(SSAF), espolvoreadocon leche descremaday aguadestilada,
almacenado a4, 22 y 37 C. Cuando se almacen a4 o 22 C
result estable durante 24 horas en todas las diluciones. En
el caso de 37 C, fue estable en SSAF hasta por 24 horas.
Clasificacin de cepas
No se deben confundir diferentes cepas de MG con los
numerosos serotipos que se caracterizaron a partir de fuen-
tes aviaresdentro del gneroMycop/asma. Ciertos aislamien-
tos de M. ga//isepticum se conocen por sus designaciones
de aislamiento, las cuales algunas veces se consideran cepas.
La cepa 86 de Zander (3, 57, 178) era un aislamiento patgeno
de cerebro de un pavo con sinusitis infecciosa. La cepa
A59{)9 recibi ese nombre de Jun~herr v colaboradores (80)
(Captulo9)
para un cultivo patgeno proporcionado por Van Roekel.
La cepa A5969 lleg a ser una cepa estndar para la produc-
cin de antgeno. La cepa F de MG que, por lo general, se
utiliza en programas de vacunacin actuales con cultivos
vivos (35, 64, 133), es una cepa relativamente benigna que
en apariencia se origin de estudios por van der Heide (157)
con la cepa F de Connecticut. Sin embargo, el aislamiento
F original lo describieron Yamamoto y Adler, (166) como
una cepa patgena tpica. Luginbuhl y colaboradores (103)
utilizaron esacepa en Connecticut para vacunacin con culti-
vos vivos de parvadasjvenes para reemplazo de reproduc-
toras de engorda, con el propsito de reducir la posible
transmisin por huevo de MG en parvadas reproductoras
subsecuentes. En 1963, Dale Richey en la University o/
Georgia Poultry Disease ResearchCenter aisl la cepa R de
MG, a partir de avescon aerosaculits.La cepaR seha utilizado
ampliamente con fines de produccin de bacterinas y como
una cepa patgena para los estudios de desafio de MG (64,
131,168,175).
Los aislamientos de M gallisepticum, tanto de pollos
como de pavos, se han descrito como variantes o atpicos,
ya que a menudo son dificiles de aislar y son menos pat-
genos, transmisibles e inmungenos que lo esperado de los
aislamientosdecampo(15,48, 107, 170).
Por medio de inmunofluorescencia y pruebas de inhi-
bicin del crecimiento, se identific originalmente como
MG a una cepa de micoplasma designada como 4229T,
aislada en 1984 a partir de los cometes de un pato en Francia
ya aislamientos similares originarios de gansosen Francia y
de codornices en Inglaterra (26). Sin embargo, estudios
serolgicos y moleculares subsecuentes,slo indicaron una
relacin parcial hacia MG, y los estudios de hibridacin
DNA-DNA revelaron una homologa gentica de slo 40 a
46%. Para este microorganismo que acta serolgicamente
de manera cruzada con MG, se propuso un nuevo nombre de
especie, Mycoplasma imitans (26).
Recientemente se han utilizado en la produccin co-
mercial de vacunas de cultivos vivos las cepas de M gal/i-
septicum designadas como 6/85 (56) y ts-ll (162, 163).
Patogenicidad
Inculo
Los aislamientos de MG varan mucho en su patogenicidad,
dependiendo de la naturaleza del aislamiento, su forma de
propagacin y el nmero de pasajes a travs de los cuales
se han conservado la va de desafio y la dosificacin.
La yema infectante proveniente de embriones de pollo
inoculados, se considera a menudo ms infectante que los
micoplasmas de pasajes en caldo.
Pollos y pavos
Los pavosson ms susceptiblesa MG que los pollos; los
pavosinoculadosdesarrollansinusitis,aerosaculitisy ten-
dovaginitis ms graves. La cepa viva F de MG result
relativamentems patgenapara los pavos,que lo usual-
menteobservadoen los pollos (99, 100). La inoculacin
mediantegota en el ojo y por las vias intranasale intratra-
quealorigin lesionesmslevesy en menorcantidad,que
la inoculacinen los senosy sacosareos.A veces,los
navos no desarrollansinusitis a menos Que se invecten

los cultivos en los senosde maneradirecta(48). Con fre-
cuencia,la infeccin MG se relacionacon complejidadde
factores ambientales y patgenos involucrados, como
se discuteen Morbilidad y mortalidad.
Huevos de pollo embrionados
La inoculacin de cultivos en caldo o exudado s que contie-
nen MG en embriones de pollo de siete das va el saco de
la yema, por lo general, resulta en muertes embrionarias
dentro de 5 a 7 das. Pueden ser necesarios uno o ms pasajes
en yema, antes de producir lesiones y muertes tpicas.
El enanismo, edema generalizado, necrosis heptica y bazos
aumentados de tamao son lo ms caracterstico. El mi-
croorganismo alcanza su mayor concentracin en el saco de
la yema, la yema y MCA justo antes de la muerte del
embrin. Estudios demostraron que las cepas de MG varia-
ban en su patogenicidad in ovo, y que no haba correlacin
entre sta y otros mtodos in vivo o in vitro para evaluar la
patogenicidad (98). Se evit la mortalidad embrionaria de-
bida a MG virulento, en huevos que contenan anticuerpo s
matemosa MG, aunquese poda aislarde nuevoMG de la
membrana del saco vitelino de huevos embrionados vivos,
despus de los 17 das de incubacin.
La inoculacin de embriones de pollo se emplea pocas
veces para el aislamiento de micoplasma aviar, ahora que se
dispone de medios adecuados.
PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
La infeccin por M. ga//isepticum se presenta de manera
natural en pollos y pavos. No obstante, tambin se puede
aislar de infecciones naturales en faisanes (Phasianus co/-
chicus), perdices chukar (A/ectoris graeca), pavo real (Pavo
cristatus), codorniz cola blanda (Co/inus virginianus) y
codorniz japonesa (Coturnix coturnix japonica). Se aisl
MG de un faisn dorado (Chrys%phus pictus) en Australia
por Reece y colaboradores (130) y tambin de un perico del
Amazonas de nuca amarilla (Amazona ochrocepha/a auro-
pa//iata) por Bozeman y colaboradores (24). Se informa
aislamiento de MG de patos en Inglaterra (78) y en Yugos-
lavia (21) y de gansos en Francia (34) y Yugoslavia (22). El
estudio de Davidson y colaboradores (44), de MG aislados
de pavos silvestres (Me/eagris ga//opavo) indican que los
pavos enfermos estaban en confinamiento, no vivan libres
en su hbitat natural. Un estudio de seguimiento en la misma
poblacin, no encontr evidencia concluyente de que exis-
tiera MG ocho aos despus, indicando que no persista o
se diseminaba MG en esta poblacin de pavos silvestres
(104). Otros estudios en estos pavos, encontraron poblacio-
nes seronegativas (75, 105)y seropositivas(38, 63). Sin em-
bargo, muy pocas veces se ha aislado MG a partir de pavos
silvestres, tal vez debido en parte a la presencia comn de
otras especies de Mycop/asma, en particular de M. ga//opa-
vonis (38, 63).
Existen informes de aislamientos de micoplasma a
partir de otras aves de vuelo libre, pero no se ha establecido
Micoplasmosis
. 201
de manera precisa la importancia de MG comunicada de
modo ocasional; de manera similar, no han sido muy con-
cluyentes los intentos por determinar la patogenicidad de
MG para varias aves de estetipo. Los pericos (Melopsittacus
undulatus) infectados experimentalmente con MG, con el
propsito de utilizarlos como modelo animal para evaluar
la eficacia de la inhaloterapia, desarrollaron signos clnicos
y lesiones en la trquea y sacos areos, sin mortalidad (32).
Transmisin
El contacto directo de aves susceptiblescon pollos portadores
infectadoso pavos, provoca brotes de la enfermedad;tambin
puede desarrollarse diseminacin mediante polvo, gotas o
plumas contaminados, que se diseminan por el aire. Se asu-
me de maneracomn la diseminacin por contacto,no obstan-
te, no se ha documentado bien. La diseminacin lateral de
MG se describe en cuatro fases: fase 1, una fase latente (12
a 21 das), antes de que se detecten anticuerpos en las aves
inoculadas; fase 2, periodo (1 a 21 das) en que aparece la
infeccin de manera gradual en 5 a 10% de la poblacin; fase
3, tiempo (7 a 32 das)en que 90 a 95% de la poblacin restante
desarrolla anticuerpos; fase 4, una etapa terminal (3 a 19
das), t:n que se vuelve positivo el resto de la poblacin
(114). Al aumentar la densidad de la poblacin, se incre-
menta la tasa con que se disemina la enfermedad.
Con frecuencia se transmite la infeccin en los huevos
en pollos y pavos. Se aisl MG del oviducto de aves infec-
tadas y semen de gallos infectados (173). Cierto nmero de
investigadores (23, 59, 64, 174, 175) produjeron con xi-
to la transmisin por huevo despus de la infeccin experi-
mental de pollos susceptibles. El cultivo de membrana
vitelina de huevos frescos proporciona ms aislamientos de
MG que el cultivo de embriones de 18 das de edad (138).
Periodo de incubacin
Los primeros investigadores encontraron que el periodo de
incubacin vara de 6 a 21 das en la transmisin experi-
mental. Los pavos inoculados experimentalmente, muchas
veces desarrollan sinusitis en 6 a 10 das. En condiciones
naturales es muy dificil determinar la fecha exacta de expo-
sicin, porque parece que influyen muchos factores varia-
bles en el inicio y extensin de la infeccin clnica como
para poder establecer periodos de incubacin significativos.
Numerosas parvadas de pollos y pavos desarrollan la infec-
cin clnica cerca del comienzo de produccin de huevo, lo
cual sugiere una baja concentracin de infeccin inherente
(tal vez debido a la transmisin por huevo) que se precipita
por una serie de fenmenos estresantes.Esta aparente pro-
longacin del periodo de incubacin es en especial comn
en la descendencia de pollos o pavos infectados nacidos de
huevos sumergidos en soluciones antibiticas para el con-
trol de infeccin por MG. La posible participacin de la
contaminacin de otras fuentes de infeccin no siempre est
clara y pocas veces se puede probar sin dudas razonables.
Muchos aislamientos de MG parecen representar este nuevo
tipo de infeccin con inicio retrasado, en la cual la evidencia
serolgica aparece inicialmente entre las semanas 26 y 38
de edad. Dor lo I!enera]. sin sil!nos clnicos (107 1~t 170)
202 . Enfermedades de las aves
Signos
Pollos
Los signos caracteristicos de la enfermedad natural en par-
vadas adultas son estertores traqueales, secreciones nasales
y tos. El consumo de alimento se reduce y las aves pierden
peso. En parvadas de postura, la produccin de huevo
disminuye, pero por lo general, se conserva en menor grado
(117). Sin embargo, las parvadas pueden presentar eviden-
cia serolgica de infeccin sin signos clinicos evidentes, en
especial si se encuentra la infeccin en edad joven y hay
recuperacin parcial. En los machos, a menudo los signos
son ms pronunciados y la enfermedad por lo comn es ms
grave durante el invierno. En parvadas de engorda, casi
todos los brotes se presentan entre las 4 y 8 semanas de
edad. Los signos, por lo general, son ms sobresalientes
que los observados en parvadas adultas. Los brotes graves
detectados en aves de engorda a menudo se deben a com-
plicaciones (vase Morbilidad y mortalidad).
En Japn se inform de casos de queratoconjuntivitis
ocasionada aparentemente por MG en pollas ponedoras
comerciales, apareciendo primero alrededor de los 30 dias
de edad (124). Las pollas mostraban'inflamacin de la piel
facial y los prpados, lagrimacin incrementada, congestin
de los vasos conjuntivales y estertores respiratorios. En po-
llos se desarroll conjuntivitis despus de la inoculacin de
cepas australianas de MG de campo, en combinacin con
virus de bronquitis infecciosa (142).
Pavos
Con frecuencia, una secrecin nasal con secreciones espu-
mosas oculares precede a la inflamacin ms tpica de senos
paranasales de sinusitis. Algunas veces resulta en cierre de
parcial a completo de los ojos por la grave inflamacin
de los senos (figura 9-2). El apetito permanece casi normal
tanto tiempo como el avepuedaver paracomer.Conforme
progesa la enfermedad las aves se adelgazan. Los estertores
traqueales, la tos y la respiracin con dificultad se hacen
evidentes si se presentan traquetis o aerosaculitis. En pavos
de carne comerciales, de 12 a 16 semanas de edad, se
informa de una presentacin encefaltica de MG, mostrando
tortcolis y opisttonos (37). En parvadas reproductoras
puede haber una baja en la produccin de huevo o por 10
menos disminucin en la eficiencia productiva.
Figura 9-2. Pavocon un casoavanzadode sinusitisinfecciosa,que muestranotableinflamacinde los senosinfraorbitales
y exudados nasales.
(Captulo9)
Morbilidad y mortalidad
PoI/os
La infeccin, por lo general, afecta a casi todas las aves en
una parvada, pero es variable en cuanto a gravedad y dura-
cin. Tiende a ser ms grave y de mayor duracin en los
meses fros y afecta a las aves ms jvenes de manera ms
severa que a las ms maduras, aunque puede haber una
prdida considerable por la menor produccin de huevo.
Mientras que se considera a MG como la primera causa
de enfermedad respiratoria crnica, muchas veces otros
microorganismos originan las complicaciones. La infeccin
grave de sacosareos,a menudo se llama ERC o infeccin de
los sacos areos,y es de manera indudable el padecimiento
que se encuentra con mayor frecuencia en el campo. La en-
fermedad de Newcastle (EN) o la bronquitis infecciosa (BI)
pueden precipitar brotes de infeccin por MG. Se ha descu-
bierto que E. coli es el microorganismo ms frecuente en las
complicaciones. El efecto de MG, E. coli y IBV solas o
juntas en pollos fue estudiado por Gross (66), Fabricant y
Levine (58). Produjeron una grave infeccin en sacosareos
cuando se combinaron los tres patgenos. Observaron que
E. coli no poda infectar los sacos areos a menos que los
invada antes MG solo o en combinacin con los virus IBV
o de Newcastle (NDV). Los investigadores observaron ma-
yor gravedad y duracin de la enfermedad cuando MG y el
IBV estaban presentes (142).
La mortalidad tal vez no sea importante en parvadas
adultas, pero puede haber un decremento en la produccin
en cierto nmero de aves (28). En aves de engorda, la
mortalidad puede ser baja en enfermedades sin complica-
ciones, hasta 30% en brotes complicados y en especial
durante los meses ms fros. El retraso en el crecimiento,
menor calidad de los canales y los decomisos constituyen
otras prdidas.
Pavos
La enfermedad afecta a la mayora de los pavos en una
parvada, aunque algunos no muestren sinusitis, y la forma
de infeccin en el aparato respiratorio inferior puede ser ms
notable. La infeccin dura semanasy meses en parvadas sin
tratamiento. En pavos con infeccin MG pueden ser muy
variables los signos clnicos, morbilidad y mortalidad relacio-
nados. De manera tpica, los pavos de carne experimentan

brotes entre las 8 y ] 5 semanas de edad. Al comienzo, los
signos respiratorios pueden progresar en 2 a 7 das, hasta
una tos grave en 80 a 90% de la parvada. Senos inflama-
dos con escurrimiento nasal pueden afectar de ] a 70% de
las parvadas enfermas. Los decomisos resultan de manera
primaria por la aerosaculitis y efectos sistmicos relaciona-
dos ms que de la sinusitis como tal.
Lesiones macroscpicas
Consisten de manera primaria de exudado catarral en pasa-
jes nasalesy paranasales,trquea, bronquios y sacosareos.
La sinusitis, por lo general, es ms grave en pavos, pero
tambin la padecen pollos y otros huspedesaviares afecta-
dos. Los sacosareos a menudo contienen exudado caseoso,
aunque pueden presentar slo una apariencia linfofolicular
o de rosario. Se puede observar cierto grado de neumona.
En casos graves de la enfermedad de sacos areos tpica
en pollos, hay perihepatitis fibrinosa o fibrinopurulenta y
pericarditis, adems de aerosaculitis masiva. Domermuth
y colaboradores (51), informaron de salpingitis induci-
da por M gallisepticum en pollos y pavos. Las pollonas
ponedoras comerciales enfermas de queratoconjuntivitis
relacionada con MG, padecen de notable edema en el sub-
cutis facial y los prpados, con opacidad comeal ocasional
(124).
Histopatologia
La patologamicroscpicaen pollos y pavosla estudiaron
Van Roekel y colaboradores(159), y en pavos, Hitchner
(72). Hallaronnotableengrosamientode la membranamu-
cosa de los tejidos afectadospor infiltracin con clulas
mononucleadas e hiperplasiade las glndulasmucosas(fi-
gura 9-3). Las areasfocales de hiperplasialinfoide se
Figura 9-3. Seccin transversal de pasajes nasales y senos
de pollos infectados de modo experimental Engrosamien-
to de la mucosa unilateral del seno y pasaje nasal. 6x. (Van
Roekel.)
Micoplasmosis
. 203
encontraron muchas veces en la submucosa (figura 9-4). En
los pulmones descubrieron reas neumnicas y cambios
linfofoliculares y tambin lesiones granulomatosas. El exa-
men detallado de los sacos areos en pollos infectados por
MG mediante microscopios de luz, observacin por ME y
evaluacin histomrfica la comunican Trampel y Fletcher
(155). Los detalles ultraestructurales de la interaccin de
MG con el epitelio traqueal en pollos los estudiaron Tajima
y colaboradores (145). Estudios similares con explantes de
anillos traqueales los dan a conocer Abu-Zahr y Butler (2)
y Takagi y Arakawa (t47). Dykstra y colaboradores
(52) utilizaron ME, incluso estudios de rastreo, para mostrar
los cambios citopatolgicos inducidos en epitelio traqueal
en pollos y en cultivos de anillos traqueales inoculados con
MG patgenos. Estos autores describen la liberacin de
grnulos mucosos, seguida por exfoliacin de clulas epite-
liales ciliadas y no ciliadas, y prdida no frecuente de cilios
pertenecientes a las clulas individuales. La reparacin de
]a superficie epitelial se afect por ]a diferenciacin y el
llenado de los espacios formados por las clulas exfoliadas.
Durante la infeccin hubo un incremento en el espesor
c epitelial, debido a infiltracin y edema celular (52).
En los casosde MG encefaltica, el examen histolgico
revel encefalitis moderada a intensa con infiltracin linfo-
citica de vasos, vasculitis fibrinoide, necrosis parenquima-
tosa focal y meningitis (37).
La conjuntivitis relacionada con MG se caracteriz
por hiperplasia epitelial, intensa infiltracin celular y ede-
ma en el estroma del tejido conjuntivo fibrovascular sub-
epitelial y central, que result en notable engrosamiento
de los prpados (]24). En la lmina propiasubepitelial fue
notable la proliferacin de clulas plasmticas y linfocitos
acompaando los centros germinales, lo cual origin eleva-
ciones irregulares de la capa epitelial hiperplsica supraya-
cente (124).
Figura 9-4. Seccin de seno en pollo, infiltracin subepitelial
de clulas mononucleares y reaccin linfofolicular.
204 . Enfermedades de las aves
Inmunidad
Las aves que se recuperaron de los signos clnicos de la
enfermedad tenan cierto grado de inmunidad. Tales parva-
das, sin embargo, portan el microorganismo y pueden trans-
mitir la enfermedad a parvadas susceptibles por contacto o
mediante transmisin en huevo a su progenie. Una revisin
de la bibliografia de la respuesta inmunitaria a MG se
incluye en el informe de Luginbuhl y colaboradores (103).
Adler y colaboradores (4) determinaron la importancia de
la bolsa de Fabricio en el desarrollo de la resistencia y
respuesta serolgica al microorganismo. En lavados tra-
queales de pollos infectados se han encontrado crecientes
ttulos de anticuerpos contra MG y disminucin concomi-
tante en la cantidad de microorganismos y lesiones traquea-
les (164). En los pollos recuperados, persistieron los
anticuerpos y, a la reexposicin, tenan una tasa rpida de
eliminacin de MG y lesiones traqueales menos severas,
que las observadas despus de la primera exposicin. Estos
resultados y otros, sugieren que los anticuerpos en las
secreciones respiratorias participan en la resistencia a MG
(54,164,165). Los anticuerpos de las vas respiratorias, que
se producen en respuesta a la infeccin a MG, inhiben la
adherencia del microorganismo a las clulas epiteliales de
la trquea (12), que puede ser un mecanismo importante
de proteccin mediada por inmunidad.
Se han desarrollado considerables esfuerzos por iden-
tificar a los antgenos de MG, en especial aqullos con
propiedades de adhesina o hemaglutinina, que pueden tener
alguna participacin en la patognesis de la enfermedad, as
como en la respuesta inmunitaria. Existe la descripcin de
protenas o lipoprotenas de M gallisepticum con pesos mo-
leculares que varan de 60 a 75 kD, como ahesnaso hema-
glutininasinmunodominantes(ll, 14, 15, 18,27,43,61, 111).
Se encontr que una hemaglutinina de 67 kD, proveniente
de la cepa S6 de MG, estaba codificada por una familia de
genes, cuya funcin hipottica es la evasin inmunitaria
(112). En Inmunizacin, se presenta mayor informacin.
DIAGNSTICO
Aislamiento e identificacin del agente
causal
Las suspensiones de exudados de trquea, sacos areos,
cometes nasales, pulmones o senos puede inocularse de
manera directa a medio de agar o caldo de micoplasma (91).
Para cultivo de MG, tambin se pueden tomar muestras de
la trquea o fisura palatina (29). En el medio de Frey (62),
complementado con lOa 15% de suero equino o porcino, se
controla por lo general la contaminacin bacteriana extrema
por medio de la inclusin de acetato de talo (1:4 000) y
penicilina (hasta 2 000 VI/mL). Se ha aislado M. meleagri-
dis del semen de sementales(173) y de oviductos (51, 173).
Aunque se ha aislado con frecuencia M. meleagridis a partir
de exmenes bacteriolgicos de cloaca, de manera similar,
se ha aislado MG de zonas cloacales de pavos (161) y pollos
(7, 106).
(Captulo9)
La siembra directa de los exudados o tejidos en placas
de agar puede resultar en colonias luego de 4 a 5 das de
incubacin, pero el aislamiento inicial en caldo, por lo
general, es un mtodo ms sensible.
Los cultivos se deben incubar por lo menos 5 a 7 das
a 37 C. El crecimiento puede no ser evidente, pero con 2 a
3 pasajes seriados con intervalos de 3 a 7 das pueden
aumentar el nmero de aislamientos. La inclusin de trifenil
tetrazolio o fenol rojo con suficiente dextrosa proporciona
un indicador de crecimiento. M ga//icepticum reduce el 2,
3, 5-trifenil tetrazolio para producir un color rojo en el medio
o fermente dextrosa para cambiar el rojo fenol en color
amarillo conforme se acidifica el medio.
A partir de cultivos en caldo, se pueden inocular me-
dios de agar enriquecido con el fin de estudiar la morfologa
colonial y para efectuar pruebas de inmunofluorescencia.
Las placas inoculadas se deben incubar a 37 c en una
atmsfera muy hmeda 3 a 7 das antes de que las colonias
tpicas sean lo suficientemente grandes para observarlas en
el microscopio de diseccin. Adems, se puede determinar
la capacidad de hemaglutinar de los cultvos. Los senos,
sacosareos o cubiertas tendinosas de avesjvenes o pavos
se pueden inocular para determinar la patogenicidad de los
cultivos. Las secciones preparadas para histopatologa tam-
bin pueden ayudar para hacer el diagnstico.
La inoculacin de embriones de pollo de siete das de
edad va el saco vitelino con exudados originales se pueden
utilizar como un medio ms de aislar MG, pero el inculo
debe estar libre de contaminacin mictica y bacteriana.
La muerte de los embriones debe suceder en 5 a 8 das,
pero puede ser necesario un pase seriado o ms de material
de yema antes de que sucedan las muertes embrionarias y
las lesiones tpicas.
La prueba de que los aislamientos de micoplasma
correspondena MG, se han efectuadopor lo comn mediante
procedimientos basados en anticuerpos. Pueden prepararse
los antgenos y luego probarse con un antisuero conocido
de MG, aunque pocas veces son muy satisfactorias tales
pruebas de cultivos recientemente aislados. Otro mtodo
consiste en probar el suero proveniente de pavos y pollos
artificialmente infectados con algn antgeno conocido de
MG. Para la identificacin de cultivos, es muy eficaz la
inmunofluorescencia que utiliza colonias de la superficie
de las placas de agar (119,148,149). Estas tcnicas y sus
modificaciones son tiles en especial para la identificacin
de MG en cultivos que contienen otras especies de mico-
plasma (20, 119).
La prueba de PAG la usaron para identificar cultivos (16,
123). El sistema de pruebas de inmunoperoxidasa directa se
indica como eficaz para la identificacin de MG y MS en
cultivos (77), pero esteprocedimiento se utiliza con ms fre-
cuenciaen la pruebaELISA para detectaranticuerposen suero.
Las cepas de M. ga//isepticum se pueden diferenciar
de otras, por la comparacin de los patrones de bandas de
protenas resultantes de la electroforesis en gel de dodecil
sulfato sdico de poliacrilamida (SDS-PAGE) o por medio
de la restriccin del fragmento de polimorfismo (RFLP) del
DNA, que tiene una sensibilidad mucho mayor (88, 92, 93,
137). Estos mtodos son tiles en especial para la identifi-
cacin de las cepas vacunales (85, 153) y en estudios
epidemiolgicos de brotes de MG. Las sondas del DNA y

del gen de RNA ribosmico, tambin se han utilizdO para
especificar MG e identificar cepas vacunales (50,60, 76, 87,
84, 120, 136, 177). La tecnologa de la reaccin en cadena
de la polimerasa (PCR), ha incrementado la sensibilidad en
la deteccin del microorganismo, con base en secuencias
especficas de nucletidos (121, 141) Y se ha utilizado en
equipos comerciales de pruebas.
Serologa
Micoplasmosis 205
reproductores, con antecedentesde haber sido libres de MG.
Las parvadas con una apariencia generalmente normal, em-
pezaron a tener un pequeo porcentaje de reactores a la
prueba SrA para MG, a las 28 a 36 semanas de edad. Los
ttulos de hemaglutinacin-inhibicin muy pocas veces su-
peraban a 1:80 y el porcentaje de reactores a SrA no exceda
a menudo de 20 a 40% de la parvada durante varios meses
del estudio (107,170). Se consideraron como causales(156,
170) a cepas "variables" de MG de baja virulencia que eran
dificil es de aislar y aparentemente transmitidas por huevo.
Tambin se han infectado pavos con aislamientos de MG de
baja virulencia, baja transmisibilidad y deficiente inmuno-
genicidad (48). La variacin antignica de los aislamientos
de MG, demostrada por medio de inmunomancha (14, 15,
140) Y aglutinacin (128) o pruebas IH (48, 92, 111) es
causal, por lo menos en parte, de los reactores atpicos.
Diagnstico diferencial
PoI/os
Se debe tener cuidado para diferenciar a M. gallisepticum
de otras enfermedades respiratorias comunes en pollos. EN,
BI o sus anticuerpo s pueden estar presentescomo entidades
separadaso como parte del problema ERC complicado. Se
pueden identificar la coriza infecciosa y el clera aviar
(CA), por lo general, por cultivos bacterianos. La infeccin
MS puede presentarse sola o con MG. En algunos casos
puede ser necesario aplicar procedimientos de cultivo y
pruebas serolgicas.
Pavos
La presencia de una enfermedad respiratoria que incluye
sinusitis en una parvada de pavos puede, algunas veces,
debersea CA, clamidiosis, criptosporidiosis, infeccin por MS
o deficiencia de vitamina A, as como tambin, las infeccio-
nes ms comunes por MG. Los procedimientos serolgicos
y de cultivo especficos son necesarios para diferenciarlos.
Tambin se puede considerar infeccin por influenza A
aviar.
TRATAMIENTO
MG es sensible a varios antibiticos incluyendo estreptomi-
cina, oxitetraciclina, clortetraciclina, eritromicina, magnamici-
na, espiramicina, tilosina, lincomicina y espectinomicina
(40, 154). Sin embargo, algunos aislamientos de MG se
mencionan como muy resistentes a la estreptomicina, eri-
tromicina, espiramicina y tilosina.
Durante el decenio de 1960, los intentos por tratar ERC
con diversos antibiticos y quimicos arrojaron resultados
variables. En muchos casos, es dudoso si fueron suficientes
los pequeos incrementos en la ganancia de peso o en la
produccin de huevo y la moderada reauccin en los deco-
misos para cubrir los costos de la medicacin. Sin embargo,
algunos de los tratamientos ms empleados que tienden a
proporcionar resultados favorables incluyen el uso de oxi-
tetraciclina o clortetraciclina a 200 g/ton de alimento, por lo
menos durante varios dias. La tilosina se inyecta por via
206 . Enfermedades de las aves
subcutnea 3 a 5 mgi454 g de peso corporal o se administran
2 a 3 gi4L en el agua de bebida durante 3 a 5 das. Se observa
que la administracin de muy bajas concentracione~. de
tilosina en el alimento a ponedoras expuestas a MG en
complejos de edades mltiples disminuye las prdidas
en produccin de huevo (127). Se comunica que la tia-
mulina y la tiamulina ms salinomicina, son eficaces contra
el desarrollo de aerosaculitis en pollos y pavos (9,19,143).
Una combinacin de lincomicina y espectinomicina
tuvo xito para controlar una aerosaculitis complicada ex-
perimental en pollos jvenes (69). La danofloxacina (una
quinolona) ha demostrado eficacia en pollos infectados
experimentalmente con MG (79, 83, 152).
Por lo general, los intentos por eliminar la transmisin
de MG en el huevo por medio de medicacin de las parvadas
reproductoras a su progenie con estreptomicina, dihidroes-
treptomicina, oxitetraciclina, clortetraciclina, eritromicina
o tilosina producen una reduccin considerable en el ndice
de infeccin por MG, pero no se consigue que las parvadas
queden totalmente libres de la infeccin.
La inmersin de huevos, con una temperatura o presin
diferenciales, se ha utilizado como un medio para embeber
antibiticos en huevos incubables con el fin de eliminar la
transmisin de MG por huevos (6,58,68,144). En general,
estos mtodos reducen en mucho la posibilidad de la trans-
misin por huevo, aunque en ocasiones no la eliminan por
completo. La influencia en la incubabilidad no result favo-
rable de manera consistente, y en ocasiones fue problem-
tica la contaminacin bacteriana. No obstante, la inmersin
de los huevos en soluciones de antibiticos ha hecho posible
obtener suficientes parvadas de pollos y pavos libres de
M. ga//isepticum para producir progenie limpia para gran-
des parvadas en EUA. Las pruebas y seleccin serolgicas
de parvadas para reproductores negativas, slo son prcticas
cuando se establecen y reproducen parvadas de reproducto-
res limpias.
Yoder (167) inform de un enfoque alterno para rom,.
per el ciclo de la transmisin por huevo. Los huevos a
temperatura ambiente (25.6 C), se calentaron en una incu-
badora de aire forzado durante 12 a 14 horas hasta alcanzar
una temperatura interna de 46.1 C. En ocasiones se redujo
la incubabilidad en 8 a 12%, pero pareca que MG y MS se
encontraban inactivas; en Israel, Meroz y colaboradores
(115) comunicaron un xito similar. Los estudios de campo
han sido amplios, con un aparente xito adecuado en mu-
chos casos y con slo 2 a 3% de reduccin en la incubabi-
lidad (169).
PREVENCiN Y CONTROL
Debido a que MG puede transmitirse por medio de huevos,
slo es posible mantener a las parvadas de pollos y pavos
libres de infeccin por MG al obtener parvadas de reempla-
zo que sean libres de la infeccin, y criarlos en estricto
aislamiento para evitar la introduccin de la enfermedad.
Mediante la participacin en programas de control se puede
establecer y conservar el estado libre de MG en las parvadas
de reproductores. Por lo general, los criadores de pavos y
(Captulo9)
pollos han adoptadolos diversosprogramasde control de
MG apoyadospor el gobierno,dentrodel National Poultry
ImprovementPlan (8).
Inmunizacin
Bacterinas inactivadas de M. gallisepticum
A finales del decenio de 1970 se origin el inters por las
vacunas de MG, ya que fue aparente que la infeccin por
MG era enzotica en algunas instalaciones con ponedoras
de mltiples edades. Se inform que las bacterias de
M ga//isepticum protegan a los pollos jvenes del desafio
intrasenos con MG virulento, y a las ponedoras de huevo
comercial de las cadas en la produccin de huevo inducidas
por MG (71). Algunos investigadores encontraron que tales
bacterinas podan proteger a las aves de engorda de la
aerosaculitis (82, 176), o a las ponedoras de las reducciones
en la produccin de huevo (175), mientras otros no detec-
taron mucha eficacia en ponedoras con infeccin enzotica
de MG (86). Se ha demostrado que la vacunacin con
bacterinas reduce (pero no elimil1a),lacolonizacin por MG
despus del desafio (150, 165, 175, 176). Para aumentar
el desempeo de las vacunas inactivadas de MG, se han
investigado varios adyuvantes y sistemas de liberacin de
antgenos, incluyendo liposomas y musgo irlands (17, 53,
55). Las vacunas inactivadas de MG se producen de manera
comercial.
Vacunas vivas de M. Gallisepticum
Van der Heide (157) y Carpenter (35) informaron de estu-
dios en donde se utilizan cultivos vivos de MG (cepa
Connecticut F) en pollonas jvenes de reemplazo, antes del
traslado hacia instalaciones de ponedoras de mltiple edad.
Acerca del uso de vacuna viva con la cepa F de MG, existen
numerosos estudios (28, 30, 64). Esta vacuna se produce de
modo comercialy se utiliza ampliamenteen instalaciones
de ponedoras de mltiple edad. En aves de engorda, la
vacunacin con la cepa F proporciona cierta proteccin de
la aerosaculitis posterior al desafio de la cepa R virulenta
por medio de aerosol (97, 100, 133). Se encontr que el
mecanismo biolgico subyacente a la proteccin por la
cepa F, no implicaba competenciapor los sitios de adherencia
o bloqueo por una colonizacin anterior y que la vacunacin
con la cepa F no evitaba la colonizacin por el desafio de la
cepa de MG (97). La cepa F puede transmitirse por medio
de huevo (100) y de ave a ave. Sin embargo, Kleven (89)
inform que las pollonas a las que se les administraba la
cepa F por la via de la gota en el ojo, no transmitan con
facilidad la in~cin hacia aves de engorda enjaulas dentro
de la misma nav~~uando se encontraban separadaspor una
isla o jaula vaca. EStudios(35, 117) han demostrado que las
ponedoras vacunadas con la cepa F producen ms huevos
que aqullas no vacunadas en parvadas con MG enzotico,
pero no tantos como en las parvadas libres de MG. Luego
de dos aos de uso continuo de la vacuna con cepa F en
pollonas de reemplazo, fue desplazada una cepa de campo
de MG de unas instalaciones de ponedoras de mltiple edad
(94). Seencontr que la cepa F vacunal de MG era patgena
en pavos luego de la infeccin experimental (100) y se ha
relacionado con brotes de MG en condiciones de campo en
pavos de carne y reproductores (99). De manera reciente se

ha informado que las vacunasvivas de MG que utilizan
cepas6/85 y ts-ll, tienen poca virulencia para pollos y
pavos(1,56, 162);stasseproducencomercialmente.
Vacunacin con cultivos vivos
Los estudios iniciales del uso de cultivos vivos de MG en
pollas jvenes de reemplazo antes de pasarlas a la casetade
ponedoras con edaes mltiples fueron informados por van
der Heide en 1977 (157). l utiliz la cepa F Connecticut de
MG como lo hicieron Carpenter y colaboradores (35) en
Pennsylvania. Se han publicado numerosos estudios de la
cepa F viva de MG para vacunacin.
Glisson y Kleven (64) estudiaron la relativa eficacia de
la cepa F viva y bacterina MG en la proteccin contra
desafios de MG en gallinas para evitar prdidas en la pro-
duccin o la transmisin de huevo de MG. Todos los grupos
vacunados tuvieron mejor produccin de huevo y menos
transmisin a los huevos que los testigos. Las gallinas
vacunadas con dos dosis de bacterina MG tuvieron un
periodo ms prolongado antes de la transmisin a huevos.
En un estudio de campo a gran escala, Branton y Deaton
(28) evaluaron el uso de la cepa F viva MG en tres lineas de
ponedoras comerciales en un complejo con MG endmico.
El peso de los huevos y la consistencia del cascarn de los
mismos fueron similares en las tres lineas de aves, sin
diferencias con los testigos no vacunados. La menor mor-
talidad en gallinas vacunadas con la cepa F, en algunas
lineas, hace parecer que mejor la produccin de huevo,
considerando la produccin por gallina enjaulada. Ms es-
tudios (30) mostraron que la vacunacin cot;1lacepa F viva
a las 45 semanasde edad (mximo posproduccin) no tuvo
efecto en la funcin de los oviductos, lo cual sejuzga por la
consistencia del cascarn del huevo y el grosor, y la calidad
del huevo. La transmisin a los huevos de MG cepa F viva no
se presenta en las gallinas vacunadas por exposicin ocular,
pero se da en gallinas a las que se les aplica cepa F mediante
REFERENCIAS
l. Abd-el-Motelib, T.Y., and S.H. Kleven. 1993.A compara-
tive study of Mycoplasmagallisepticumvaccinesin young
chickens.Avian Dis 37:981-987.
2. Abu-Zahr, M.N., and M. Butler. 1978.Ultrastructuralfea-
lucesofMycoplasmagallisepticumin trachealexplantsunder
transmissionandstereoscanelectronmicroscopy.ResVet Sci
24:248-253.
3. Adler, H. E., R. Yamamoto, and J. Berg. 1957. Strain
differencesof pleuropneumonia-likeorganismsof avianori-
gin.AvianDis 1:19-27.
4. Adler, H.E., B.J. Bryant, D.R. Cordy, M. Shifrine, and A.J.
DaMassa.1973.lmmunityandmortality in chickensinfected
with Mycoplasmagallisepticum:Influence of fue Bursa of
Fabricius.J Infect Dis (Suppl) 127:61-68.
5. Ahmad, l., S.H. Kleven, A.P. Avakian, and J.R. Glisson.
1988. Sensitivity and specificity of Mycoplasmagallisep-
ticum agglutinationantigenspreparedfrom mediumwith ar-
tificial liposomes substituting for serum. Avian Dis 32:
519-526.
6. AlIs, A.A., W.J. Benton, W.C. Krauss, and M.S. Cover.
1963. The mechanicsof treating hatchingeggs for disease
prevention.Avian Dis 7:89-97.
7. Amin, M.M., and F.T.W. Jordan. 1979. Infection of fue
Micoplasmosis
. 207
aerosol. Sin embargo, la transmisin hacia el huevo era de
manera considerable mayor cuando se administraba la cepa
R viva por cualquier va (101). Otros informes (102, 133)
descubrieron proteccin contra aerosaculitis en pollos de
engorda en desafio s mediante aerosol con cepa R virulenta
despus de la vacunacin ocular con cepa F viva. Levisohn
y Dykstra (97) tambin encontraron que la cepa F poda
proteger contra aerosaculitis inducida por desafio con
MG, pero la colonizacin por cepa F en el epitelio traqueal
no evit la infeccin con la cepa patgena de MG. Kleven
(89) informa que las pollas vacunadas con la cepa F viva
por inoculacin ocular no transmitieron la infeccin a aves
de engorda en corrales en la misma caseta, cuando estn
separadaspor un pasillo o corral vaco.
Carpenter y colaboradores (35) dan a conocer el ren-
dimiento relativo de gallinas en postura libres de MG y
vacunadas con cepa F en granjas en Pennsylvania con
infeccin MG endmica. Concluyeron que, en promedio, las
ponedoras libres de infeccin por MG, pusieron 15.7 ms
huevos, y las ponedoras vacunadas con cepa F, 7.0 huevos
ms, por gallina encasetada,que lo logrado por las ponedo-
ras infectadas con MG. De manera similar, Moharnmed y
colaboradores (117) determinaron el impacto econmico de
la infeccin por MS y MG en ponedoras comerciales en
California. Determinaron que las parvadas infectadas con
MG produjeron de 5 a 12 huevos menos por gallina y las
parvadas vacunadas con cepa F, seis huevos menos por
gallina, comparadas con parvadas no infectadas. Estimaron
que la prdida total por infeccin con MG en ponedoras
comerciales en California para 1984 fue de alrededor de 7
millones USD.
Los pollos jvenes inmunizados con mutantes sensi-
bles a temperatura, seleccionados de la cepa S6 de MG
por inoculacin intranasal y despus desafiadas va el saco
areo con S6 virulenta, tuvieron menos aerosaculitis que los
testigos (81, 96).
chicken with a virulent or avirulent strain of Mycoplasma
gallisepticum aJoneand together with Newcastle disease virus
or E. coli or both. Vet Microbiol 4:35-45.
8. Anonyrnous. 1994. The National Poultry Improvement Plan
and Auxiliary Provisions. United States Department of Agri-
culture, Animal and Plant Health Inspection Service,
Hyattsville, MD.
9. Arzey, G.G., and K.E. Arzey.1992. Successful treatment of
mycoplasmosis in layer chickens with single dose therapy.
AustVetJ 69:126-128.
10. Avakian, A.P., and S.H. Kleven. 1990. Evaluation of sodium
dodecyl sulfate-polyacrylamide gel electrophoresis purified
proteins of Mycoplasma gallisepticum and M. synoviae as
antigens in a dot-enzyme-linked immunosorbent assay. Avian
Dis 34:575-584.
11. Avakian, A.P., and O.H. Ley. 1993. Protective immune
response to Mycoplasma gallisepticum demonstrated in res-
piratory-tract washings from M. gallisepticum-infected
chickens. Avian Dis 37:697-705.
12. Avakian, A.P., and O.H. Ley. 1993. Inhibition of Myco-
plasma gallisepticum growth and attachment to chick tracheal
rings by antibodies to a 64-kilodalton membrane protejo of
M. gallisepticum. Avian Dis 37:706-714.
208 . Erfermedades
de las aves
13. Avakian, A.P., S.H. Kleven, and J.R. Glisson. 1988.
Evaluationof the specificity andsensitivityof two commer-
cial enzyme-linkedirnmunosorbentassaykits, the SP agglu-
tination test, and the hemagglutination-inhibitiontest for
antibodiesformedin responseto Mycoplasmagallisepticum.
Avian Dis 32:262-272.
14. Avakian, a.P.,S.H. K1even,and D.H. Ley. 1991.Compari-
sonofMycoplasma gallisepticumstrainsand identification
of immunogenic integral membraneproteins with Triton
X-114 by immunoblotting. Vet MicrobioI29:319-328.
15. Avakian, A.P., D.H. Ley and M.A. McBride. 1992. Hu-
moral immuneresponseofturkeys to strain S6 anda variant
Mycoplasma gallisepticum studied by immunoblotting.
Avian Dis 36:69-77.
16. Aycardi, E.R., D.P. Anderson, and R.P. Hanson. 1971.
Classification of avian Mycoplasmasby gel diffusion and
growth inhibition tests.Avian Dis 15:434-447.
17. Barbour, E.K., J.A. Newman, V. Sivanandan, D.A.
Halvorson,and J. Sasipreeyajan.1987. Protectionandirnmu-
nity in cornmercialchickenlayersadministeredMycoplasma
gallisepticumliposomalbacterins.Avian Dis 31:723-729.
18. Barbour, E.K., J.A. Newman, J. Sasipreeyajan, A.C.
Capota, and M.A. Muneer. 1989. Identification of the
antigenic components of the virulent Mycoplasmagalli-
septicum (R) in chickens: Their Tole in differentiation
from the vaccine strain (F). Vet Immunol Immunopathol
21: 197-206.
19. Baughn, C.O., W.C. Alpaugh, W.H. Linkenheimer, and
D.C. Maplesden. 1978. Effect of Tiamulin in chickens
andturkeysinfectedexperimentallywith avianMycoplasma.
Avian Dis 22:620-626.
20. Bencina, D., and J.M. Bradbury. 1992. Combinationof
immunofluorescence and immunoperoxidase techniquesfor
serotypingmixturesofMycoplasmaspecies.J Clin Microbiol
30:407-410.
21. Bencina,D., T. Tadina, and D. Dorrer. 1988.Natural infec-
tion of duckswith Mycoplasmasynoviaeand Mycoplasma
gallisepticum and mycoplasma egg transmission. Avian
PathoI17:441-449.
22. Bencina,D., T. Tadina, and D. Dorrer. 1988.Natural infec-
tion of geesewith Mycoplasmagallisepticum and Myco-
plasmasynoviaeand egg transmissionofthe mycoplasmas.
Avian Pathol 17:925-928.
23. Benton, W.J., M.S. Cover, and F.W. Melchior. 1967.My-
coplasma gallisepticum in a commerciallaryngotracheitis
vaccine.Avian Dis II :426-429.
24. Bozeman,L.H., S.H. K1even,and R.B. Davis. 1984.Myco-
plasmachallengestudiesin budgerigars(Melopsittacusundu-
latus)andchickens.Avian Dis 28:426-434.
25. Bradbury, J.M., and F.T.W. Jordan. 1972.Sudieson the
absorptionof certain medium proteinsto Mycoplasmagal-
lisepticumand their influenceon agglutinationandhaemag-
glutinationreactions.J Hyg, Camb70:267-278.
26. Bradbury, J.M., O.M. Abdul-Wahab, C.A. Yavari, J.P.
Dupiellet, and J.M. Bove. 1993. Mycoplasmaimitans sp.
nov. Is related to Mycoplasmagallisepticumand found in
birds. Int J SystBacterioI43:721-728.
27. Bradley, L.D., D.B. Snyder, and R.A. Van Deusen.1988.
Identification of species-specificand interspecies-specific
polypeptidesof MycoplasmagallisepticumandMycoplasma
synoviae.Am J Vet Res49:511-515.
28. Branton, S.L., and J.W. Deaton. 1985.Eggproduction,egg
weight, eggshell strength, and mortality in three strains
of commerciallayersvaccinatedwith F strain Mycoplasma
gallisepticum.Avian Dis 29:832-837.
29. Branton, S.L., H. Gerlach, and S.H. K1even.1984.Myco-
plasmagallisepticumisolation in layers.Poult Sci 63:1917-
1919.
(Captulo9)
30. Branton, S.L., B.D. Lott, J. W. Deaton, J.M. Hardin, and
W.R. Maslin. 1988. F strain Mycoplasma gallisepticum vac-
cination ofpost-production-peak cornmercial leghoms and its
effect on egg and eggshell quality. Avian Dis 32:304-307.
31. Bredt, W. 1973. Motility ofmycoplasmas. Ann NY Acad Sci
225:246-250.
32. Brown, M.B., and G.D. Butcher. 1991. Mycoplasma gal-
lisepticum as a model to assessefficacy ofinhalanttherapy in
budgerigars (Melopsittacus undulatus). Avian Dis 35:834-839.
33. Brown, M.B., M.L. Stoll, A.E. Scasserra, and G.D.
Butcher. 1991. Detection of antibodies to Mycoplasma gal-
lisepticum in egg yolk versus serum samples. J Clin Microbiol
29:2901-2903.
34. Buntz,B.,J.M.Bradbury,A. Vuillaume, and D.Rousselot-
Paillet. 1986. Isolation of Mycoplasma gallisepticum from
geese. Avian PathoI15:615-617.
35. Carpenter, T.E., E. T. Mallinson, K.F. Miller, R.F. Gentry,
and L.D. Schwartz. 1981. Vaccination with F-strain Myco-
plasma gallisepticum to reduce production losses in layer
chickens. Avian Dis 25:404-409.
36. Chandiramani, N.K., H. Van Roekel, and O.M. Olesiuk.
1966. Viability studies with Mycoplasma gallisepticum under
different environmental conditions. Poult Sci 45: 1029-1044.
37. Chin, R.P., B.M. Daft, C.V. Meteyer, and R. Yamamoto.
1991. Meningoencephalitis in commercial meat turkeys associ-
ated with Mycoplasma gallisepticum. Avian Dis 35:986-993.
38. Cobb, D.T., D.H. Ley, and P.D. Doerr. 1992. Isolation of
Mycoplasma gallopavonis from free-ranging wild turkeys in
coastal North Carolina seropositive and culture-negative for
Mycoplasma gallisepticum. J Wildl Dis 28:105-109
39. Cullen, G.A., and L.M. Timms.1972. Diagnosis ofMyco-
plasma infection in poultry previously vaccinated with killed
adjuvant vaccines. Br Vet J 128:94-100.
40. Cummings, T.S., S.H. Kleven, and J. Brown.1986. Effect
of medicated feed on tracheal infection and population of
Mycoplasma gallisepticum in chickens. Avian Dis
30:580-584.
41. Cummins, D.R., D.L. Reynolds, and K.R. Rhoades.1990.
An avidin-biotin enhanced dot-immunobinding assay for fue
detection of Mycoplasma gallisepticum and M. synoviae
serum antibodies in chickens. Avian Dis 34:36-43.
42. Czifra, G., B. Sundquist, T. Tuboly, and L. Stipkovits.
1993. Evaluation of a monoclonal blocking enzyme-linked
immunosorbent assay for fue detection of Mycoplasma gal-
lisepticum-specific antibodies. Avian Dis 37:680-688.
43. Czifra, G., T. Tuboly, B.G. Sundquist, and L. Stipkovits.
1993. Monoclonal antibodies to Mycoplasma gallisepticum
membrane proteins. Avian Dis 37:689-696.
44. Davidson, W.R., V.F. Nettles, C.E. Couvillion, and H.W.
Yoder. 1982. Infectious sinusitis in wild turkeys. Avian Dis
26:402-405.
45. Delaplane, J.P., and H.O. Stuart. 1943. The propagation of
a virus in embryonated chicken eggs causing a chronic respi-
ratory disease of chickens. Am J Vet Res 4:325-332.
46. Dickinson, E.M., and W.R. Hinshaw. 1938. Treatrnent of
infectious sinusitis of turkeys with argyrol and silver nitrate.
J Am Vet Med Assoc 93:151-156.
47. Dierks,R.E.,J.A.Newman,and B.S.Pomeroy.1967.Char-
acterization of avian Mycoplasma. Ann NY Acad Sci 143:
170-189.
48. Dingfelder, R.S., D.H. Ley, J.M. McLaren, and C.
Brownie. 1991. Experimental infection ofturkeys with My-
coplasma gallisepticum oflow virulence, transmissibility, and
immunogenicity. Avian Dis 35:910-919.
49. Dodd, S. 1905. Epizootic pneumo-enteritis of fue turkey. J
Comp Pathol Ther 18:239-245.
50. Dohms, J.E., L.L. Hnatow, P. Whetzel, R. Morgan, and
C.L. Keeler, Jr. 1993. Identification ofthe putative cytadhe-

sin geneofMycoplasma gallisepticumandits useasa DNA
probe.Avian Dis 37:380-388.
51. Domermuth, C.H., W.B. Gross, and R.T. Oubose. 1967.
Mycoplasmalsalpingitisof chickensandturkeys.Avian Dis
11:393-398.
52. Dykstra, M.J., S. Levisohn, O.J. F1etcher, and S.H.
Kleven. 1985.Evaluationof cytopathologicchangesinduced
in chicken tracheal epithelium by Mycoplasma gallisep-
ticum in vivo and in vitro. Am J Vet Res46:116-122.
53. Elfaki, M.G., S.H. Kleven, L.H. Jin, and W.L. Ragland.
1992.Sequentialintracoelomicandintrabursalimmunization
of chickenswith inactivatedMycoplasmagallisepticumbac-
terin and jota carrageenan adjuvant.Vaccine10:655-662.
54. E1faki, M.G., G.O. Ware, S.H. Kleven, and W.L. Ragland.
1992.An enzyme-linkedimmunosorbentassayfor the detec-
tion of specificIgG antibodyto Mycoplasmagallisepticumin
seraandtracheobronchial washes.J Immunoassay13:97-126.
55. Elfaki, M.G., S.H. Kleven, L.H. Jin, and W.L. Ragland,
1993.Protectionagainstairsacculitiswith sequentialsystemic
andlocal immunizationofchickensusingkilled Mycoplasma
gallisepticumbacterinwith jota carrageenanadjuvant.Vac-
cine 11:311-317.
56. Evans, R.O., and Y.S. Hafez. 1992.Evaluationof a Myco-
plasmagallisepticumstrain exhibiting reducedvirulencefor
preventionand control of poultry mycoplasmosis.Avian Dis
36:197-201.
57. Fabricant, J. 1958.A re-evaluationofthe useofmedia for
the isolation of pleuropneumonia-likeorganismsof avian
originoAvian Dis 2:409-417.
58. Fabricant, J., and P.P.Levine. 1962.Experimentalproduc-
tion of complicatedchronicrespiratorydiseaseinfection("air
sac"disease).Avian Dis 6:13-23.
59. Fabricant, J., P.P.Levine.1963. Infectionin youngchickens
for the preventionof egg transmissionof Mycop1asmagal-
lisepticumin breeders.Proc 17thWorld Vet Congr,pp. 1469-
1474.
60. Fernandez,C., J.G. Mattsson, G. Bolske,S. Levisohn, and
K.E. Johansson. 1993. Species-specificoligonucleotide
probescomp1ementary to 16SrRNA ofMycop1asmagallisep-
ticum and Mycoplasmasynoviae.ResVet Sci 55:130-136.
61. Forsyth, M.H., M.E. Tourtellotte, and S.J. Geary. 1992.
Localizationof an immunodominant64 kDa lipoprotein(LP
64) in themembraneofMycoplasmagallisepticumandits role
in cytadherence.Mol Microbiol 6:2099-2106.
62. Frey, M.L., R.P. Hanson, and D.P. Anderson. 1968. A
medium for the isolation of avian Mycoplasmas.Am J Vet
Res29:2163-2171.
63. Fritz, B.A., C.B. Thomas,and T.M. Yuill.1992. Serological
and microbial survey of Mycoplasmagallisepticumin wild
turkeys(Meleagrisgallopavo)from six westemstates.J Wildl
Dis 28:10-20.
64. Glisson,J.R., and S.H. Kleven. 1984.Mycoplasmagallisep-
ticum vaccination:Effects on egg transmissionandegg pro-
duction.Avian Dis 28:406-415.
65. Glisson,J.R., J.F. Dawe, and S.H. Kleven. 1984.Theeffect
of oiJ-emulsionvaccineson the occurrenceof nonspecific
plate agglutinationreactionsfor Mycoplasmagallisepticum
andM. synoviae.Avian Dis 28:397-405.
66. Gross, W.B. 1961. The deve10pment of "air sac disease".
Avian Dis 5:431-439.
67. Hall, C.F. 1962.Mycop1asma gallisepticumantigenproduc-
tion. Avian Dis 6:359-362.
68. Hall, C.F.,A.l. Flowers,and L.C. Grumbles. 1963.Dipping
of hatching eggsfor control of Mycoplasmagallisepticum.
Avian Dis 7:178-183.
69. Hamdy, A.H. 1970.Therapeuticeffect of Lincospectinon
airsacculitisin chickens.Avian Dis 14:706-714.
70. Higgins, P.A., and K.G. Whithear. 1986. Detection and
Micoplasmosis
. 209
differentiation ofMycoplasma gallisepticum and M. synoviae
antibodies in chicken serum using enzyme-linked irnmunosor-
bent assay. Avian Ois 30:160-168.
71. Hildebrand, D.G., D.E. Page, and J.R. Berg. 1983. Myco-
plasma gallisepticum-Laboratory and field studies evaIuating
the safety and efticacy of an inactivated MG Bacterin. Avian
Ois 27:792-802.
72. Hitchner, S.B. 1949. The pathology ofinfectious sinusitis of
turkeys. Poult Sci 28: 106-118.
73. Hitchner, S.B., C.H. Domermuth, G. Purchase, and J.E.
WilIiams (eds.). 1980. Isolation and Identification of Avian
Pathogens. 2nd ed. American Association of Avian Patholo-
gists, Kennett Square, PA.
74. Hofstad, M.S. 1959. Chronic respiratory disease. In H.E.
Biester, and L.H. Schwarte (eds.). Oiseases of Poultry, 4th
(eds.) lowa State University Press, Ames, lA, pp. 320-330.
75. Hopkins,B.A.,J.K.Skeeles,G.E.Houghten,D.Slagle,and
K. Gardner. 1990. A survey of infectious diseases in wild
turkeys (Meleagridis gallopavo silvestris) from Arkansas. J.
Wildl Ois 26:468-472.
76. Hyman, H.C., S. Levisohn, D. Yogev, and S. Razin. 1989.
ONA probes for Mycoplasma gallisepticum and Mycoplasma
synoviae: Application in experimentally infected chickens.
Vet MicrobioI20:323-337.
77. Imada, Y., l. Nonomura, S. Hayashi, and S. Tsurubuchi.
1979.lmmunoperoxidase technique for identification ofMy-
coplasma gallisepticum and M. synoviae. Nat Inst anim
Health Q (Tokyo) 19:40-46.
78. Jordan, F.T.W., and M.M. Amin.1980. A survey ofmyco-
plasma infections in poultry. Res Vet Sci 28:96-100.
79. Jordan, F.T., B.K. Horrocks, S.K. Jones, A.C. Cooper, and
C.J. Giles. 1993. A comparison of the efficacy of dan-
otloxacin and tylosin in the control of Mycoplasma gal-
lisepticum infection in broiler chicks. J Vet Pharmacol
Therapeut 16:79-86.
80. Jungherr, E.L., R.E. Luginbuhl, M. Tourtellotte, and W.E.
Burr. 1955. Significance of serological testing for chronic
respiratory disease.Proc 92nd Annu Meet Am Vet Med Assoc,
pp. 315-321.
81. Karaca, K., and K.M. Lam. 1986. Effect oftemperature-
sensitive Mycoplasma gallisepticum vaccine preparations
and routes of inoculation on resistance of white leghoms to
challenge. Avian Ois 30:772-775.
82. Karaca, K., and KM. Lam. 1987. Efficacy of commercial
Mycoplasma gallisepticum bacterin (MG-Bac) in preventing
air-sac lesions in chickens. Avian Ois 31 :202-203.
83. Kempf, l., F. Gesbert, M. Guittet, G. Bennejean, and A.C.
Coopero 1992. Efficacy of danofloxacin in the therapy ofex-
perimental mycoplasmosis in chicks. Res Vet Sci 53:257-259.
84. Khan, M.I., and S.H. Kleven. 1993. Oetection of Myco-
plasma gallisepticum intection in field samples using a spe-
cies-specific ONA probe. Avian Ois 37:880-883.
85. Khan, M.I., and R. Yamamoto. 1989. Oifferentiation ofthe
vaccine F-strain from other strains of Mycoplasma gaIlisep-
ticum by restriction endonuclease analysis. Vet Microbiol
19:167-174.
86. Khan, M.I., D.A. McMartin. Y. Yamamoto, and H.B.
Ortmayer. 1986. Observations on commerciallayers vac-
cinated with Mycoplasma gallisepticum (MG) bacterin on a
multiple-age site endemicaIly infected with MG. Avian Ois
30:309-312.
87. Khan, M.I., B.C. Kirkpatrick, and K. Yamamoto.1987. A
Mycoplasma gallisepticum strain-specific ONA probe. Avian
Ois 31:907-909.
88. Khan, M.I., K.M. Lam, and R. Yamamoto. 1987. Myco-
plasma gallisepticum strain variations detected by sodium
dodecyl sulfate-polyacrylamide gel electrophoresis. Avian
Ois 31 :315-320.
2 JO . Erifermedades de las aves (Captulo9)

89. Kleven, S.H. 1981.Transmissibilityof fue F strain of

Mycoplasma gallisepticum in leghom chickens. Avian Dis 25:
1005-1018.
90. KIeven, S.H. 1985. Stability of fue F strain of Mycoplasma
gallisepticum in various diluents at4, 22, and37 C. Avian Dis
29:1266-1268.
91. KIeven, S.H., and H. W. Yoder, Jr. 1989. Mycoplasmosis. In
H.G. Purchase, L.H. Arp, C.H. Domermuth, and J.E. Pearson
(eds.). A Laboratory Manual for fue Isolation and Identifica-
tion of Avian Pathogens, 3rd ed. American Association of
Avian Patholologists, Kennett Square, fA, pp. 57-62.
92. KIeven, S.H., C.J. Morrow, and K.G. Whithear. 1988.
Comparison ofMycoplasma gallisepticum strains by hema-
gglutination-inhibition and restriction endonuclease analysis.
Avian Dis 32:731-741.
93. KIeven, S.H., G.F. Browning, D.M. Bulach, E. Ghiocas,
C.J. Morrow, and K.G. Whithear. 1988. Examination of
Mycoplasma gallisepticum strains using restriction endonu-
clease DNA analysis and DNA-DNA hybridisation. Avian
Pathol 17:559-570.
94. KIeven, S.H., M.l. Khan, and R. Yamamoto. 1990. Finger-
printing of Mycoplasma gallisepticum strains isolated from
multiple-age layers vaccinated with live F strain. Avian Dis
34:984-990.
95. Kreig, N.R., and J.G. Holt. 1984. Bergey's Manual ofSys-
tematic Bacteriology, 9th ed, vol. l. Williams and Wilkins,
Baltimore, MD. pp. 740-793.
96. Lam, K.M., K. Karaca, and A.A. Bickford.1986. Response
of chickens to inoculation with a temperature-sensitive mu-
tant ofMycoplasma gallisepticum. Avian Dis 30:382-388.
97. Levisohn, S., and M.J. Dykstra.1987. A quantitative study
of single and mixed infection of fue chicken trachea by
Mycoplasma gallisepticum. Avian Dis 31:1-12.
98. Levisohn, S., J.R. Glisson, and S.H. KIeven. 1985. In Ovo
pathogenicity of Mycoplasma gallisepticum strains in fue
presence and absence of maternal antibody. Avian Dis
29:188-197.
99. Ley, D.H., A.P. Avakian, and J.E. Berkhoff. 1993. Clinical
Mycoplasma gallisepticum infection un multiplier breeder
and meat turkeys caused by F strain: Identification by so-
dium dodecyl sulfate-polyacrylamide gel electrophoresis, re-
striction endonuclease analysis, and fue polymerase chain
reaction. Avian Dis 37:854-862.
100. Lin, M. Y., and S.H. KIeven. 1982. Pathogenicity of two
strains of Mycoplasma gallisepticum in turkeys. Avian Dis
26:360-364.
101. Lin, M. Y., and S.H. KIeven. 1982. Egg transmission oftwo
strains of Mycoplasma gallisepticum in chickens. Avian Dis
26:487-495.
102. Lin, M. Y., and S.H. KIeven. 1982. Cross-irnmunity and anti-
genic relationships among five strains of Mycoplasma gal-
lisepticum in young leghom chickens. Avian Dis 26:496-507.
103. Luginbuhl, R.E., M.E. Tourtellotte, and M.N. Frazier.
1967. Mycoplasma gallisepticum-control by immunization.
Ann NY Acad Sci 143:234-238.
104. Luttrell, M.P., S.H. KIeven, and W.R. Davidson.1991. An
investigation ofthe persistence ofMycoplasma gallisepticum
in an Eastem population ofwild turkeys. J Wildl Dis 27:74-80.
105. Luttrell, M.P., T.H. Eleazer, and S.H. KIeven.1992. Myco-
plasma gallopavonis in eastem wild turkeys. J Wildl Dis
28:288-291.
106. MacOwan, K.J., C.J. Randall, and T.F. Brand. 1983. Cloa-
cal infection with Mycoplasma gallisepticum and fue effect
of inoculation with H 120 Infectious Bronchitis vaccine virus.
Avian PathoI12:497-503.
107. Mallinson, E. T., and M. Rosenstein.1976. Clinical, cultural,
and serologic observations of aviaR mycoplasmosis in two
chicken breeder flocks. Avian Dis 20:211-215.

127. Ose, E.E., R.H. Wellenreiter, and L. V. Tonkinson. 1979.
Effects of feeding tylosin to layers exposed to Mycoplasma
gallisepticum. Poult Sci 58:42-49.
128. Panangala, V.S., M.A. Morsy, M.M. Gresham, and M.
Toivio-Kinnucan. 1992. Antigenic variation ofMycoplasma
gallisepticum, as detected by use of monoclonal antibodies.
Am J Vet Res 53:1139-1144.
129. Quinlan, D.C., and J. Maniloff. 1973. Deoxyribonucleic
acid synthesis in synchronously growing Mycoplasma gal-
lisepticum. J BacterioI155:117-120.
130. Reece, R.L., Ireland, and D.A. Barr.1986.1nfectious sinusi-
tis associated with Mycoplasma gallisepticum in game-birds.
Aust Vet J 63:167-168.
131. Rimler, R.B., R.B. Davis, R.K Page, and S.H. Kleven.
1978. lnfectious coryza: Preventing complicated coryza with
Haemophilus gallinarum and M. gallisepticum bacterins.
Avian Dis 22:140-150.
132. Roberts, D.H. 1970. Nonspecific agglutination reactions
with Mycoplasma gallisepticum antigens. Vet Rec 87: 125-126.
133. Rodriguez, R., and S.H. Kleven. 1980. Evaluation of a
vaccine against Mycoplasma gallisepticum in commercial
broilers. Avian Dis 24:879-889.
134. Ross, T., M. Slavik, G. Bayyari, and J. Skeeles. 1990.
Elimination of mycoplasmal plate agglutination cross-reac-
tions in sera from chickens inoculated with infectious bursal
disease viruses. Avian Dis 34:663-667.
135. Ryan, T.B.1973. The use ofmicrotiter hemagglutination-in-
hibition in Mycoplasma gallisepticum testing programo Proc
US anim Health Assoc 77:593-595.
136. Santha, M.., K. Burg, 1, Rasko, and L. Stipkovits. 1987. A
species-specific DNA probe for fue detection ofMycoplasma
gallisepticum. lnfect lmmun 55:2857-2859.
137. Santha, M., K. Lukacs, K. Brug, S. Bernath, l. Rasko and
L. Stipkovits. 1988. lntraspecies genotypic heterogeneity
among Mycoplasma gallisepticum strains. Appl Environ Mi-
crobioI54:607-609.
138. Sasipreeyajan, J., D.A. Halvorson, and J.A. Newman.
1987. Comparison of culturing Mycoplasma gallisepticum
fron fresh eggs and 18-day-old embryos. Avian Dis 31 :556-559.
139. Shimizu, T., T. Takahata, and M. Kato. 1990. Detection of
serum antibodies against Mycoplasma gallisepticum and My-
coplasma synoviae by a dot-immunobinding technique. Jap J
Vet Sci 52:191-197.
140. Silveira, R.M., E.K. Marques, N.B. Nardi, and L.
Fiorentin. 1993. Monoclonal antibodies species-specific to
Mycoplasma gallisepticum and M. synoviae. Avian Dis
37:888-890.
141. Slavik, M.F., R.F. Wang, and W.W. Cao. 1993. Develop-
ment and evaluation ofthe polymerase chain reaction method
for diagnosis ofMycoplasma gallisepticum infection in chick-
ens. Mol Cell Probes 7:459-463.
142. Soeripto, KG. Whithear, G.S. Cottew, and KE. Harrigan.
1989. Virulence and transmissibility ofMycoplasmagallisep-
ticum. Aust Vet J 66:65-72.
143. Stipkovits, L., E. Csiba, G. Laber, and D.G. Burch. 1992.
Simultaneous treatrnent of chickens with salinomycin and
tiamulin in feed. Avian Dis 36:11-16.
144. Stuart, E.E., and H.W. Bruins.1963. Preincubation immer-
sion of eggs in erythromycin to control chronic respiratory
disease. Avian Dis 7:287-293.
145. Tajima, M., T. Nunoya, and T. Yagihashi. 1979. An ultras-
tructural study on fue interaction of Mycoplasma gallisep-
ticum with fue chicken tracheal epithelium. Am J Vet Res
40:1009-1014.
146. Tajima, M., T. Yagihashi, and T. Nunoya. 1985. Ultrastruc-
ture of mycoplasmal capsules as revealed by stabilization with
antiserum and staining with ruthenium red. Jpn J Vet Sci
47:217-223.
Micoplasmosis . 211
147. Takagi, H., and A. Arakawa. 1980. The growth and cilia
stopping effect ofMycoplasma gallisepticum IRF in chicken
tracheal organ cultures. Res Vet Sci 28:80-86.
148. Talkington, F.D., and S.H. Kleven. ~983. A classification of
laboratory strains of avian Mycoplasma serotypes by direct
immunofluorescence. Avian Ois 27:422-429.
149. Talkington, F.D., and S.H. Kleven. 1984. Research note:
Additional inforrnation on the classification of avian Myco-
plasma serotypes. Avian Ois 28:278-280.
150. Talkington, F.D., and S.H. Kleven. 1985. Evaluation of
protection against colonization of the trachea following ad-
ministration of Mycoplasma gallisepticum bacterin. Avian
Ois 29:998-1003.
151. Talkington, F.D.,and S.H. Kleven, andJ. Brown.1985. An
enzyme-linked immunosorbent assay for the detection of
antibodies to Mycoplasma gallisepticum in experimentally
infected chickens. Avian Ois 29:53-70.
152. Tanner, A.C., A.P. Avakian, H.J. Barnes, D.H. Ley, T.T.
Migaki, and R.A. Magonigle. 1993. A comparison of dan-
ofloxacin and tylosin in the control of induced Mycoplasma
gallisepticum infection in broiler chicks. Avian Ois 37:515-
522.
153. Thomas, C.B., P. Sharp, B.A. Fritz, and T.M. Yuill. 1991.
Identification of F strain Mycoplasma galtisepticum isolates
by detection of an immunoreactive protejo. Avian Ois 35 :60 1-
605.
154. Timms, L.M., R.N. Marshall, and M.F. Breslin. 1989.
Evaluation ofthe efficacy of chlortetracycline for the control
of chronic respiratory disease caused by Escherichia coli and
Mycoplasma gallisepticum. Res Vet Sci 47:377-382.
155. Trampel, D. W., and O.J. Fletcher.1981. Lightmicroscopic,
scanning electron microscopic, and histomorphometric evalu-
ation of Mycoplasma gallisepticum induced airsaculitis in
chickens. Am J Vet Res 42:1281-1289.
156. Truscott, R.B., A.E. Ferguson, H.L. Ruhnke, J.R. Pettit,
A. Robertson, and G. Speckmann. 1974. An infection in
chickens with a strain of Mycoplasma gallisepticum of low
virulence. Can J Comp Med 38:341.343.
157. Van der Heide, L. 1977. Vaccination can control costly
chronic respiratory disease in poultry. Res Report, Cono
Storrs Agric Exp Stn 47:26.
158. Van Roekel, H., and O. M. Olesiuk. 1953. The etiology of
chronic respiratory disease. Proc 90th Annu Meet Am Vet
Med Assoc, pp. 289-303.
159. Van Roekel, H., J.E. Gray, N.L. Shipkowitz, M.. Clarke,
and R.M. Luchini. 1957. Etiology and pathology of the
chronic respiratory disease complex in chickens. Univ Mass
Agric Exp Stn Bu1l486.
160. Vardaman, T.H. 1967. A culture medium for the produc-
tion of Mycoplasma gallisepticum antigen. Avian Ois
11:123-129.
161. Varley,J., and F.T.W. Jordan.1978. The response ofturkey
poults to experimental infection with strains of M. gallisep-
ticum of different virulence and with M. gallinarum. Avian
Pathol 7:383-395.
162. Whithear, K.G., Soeripto, K.E. Harrigan, and E. Ghiocas.
1990. Safety of temperature sensitive mutant Mycoplasma
gallisepticum vaccine. Aust Vet J 67:159-165.
163. Whithear, K.G., Soeripto, K.E. Harrigan, and E. Ghiocas.
1990. Immunogenicity of a temperature sensitive mutant My-
coplasma gallisepticum vaccine. Aust Vet J 67: 168-174.
164. Yagihashi, T., and M. Tajima. 1986. Antibody responses in
sera and respiratory secretions from chickens infected with
Mycoplasma gallisepticum. Avian Ois 30:543-550.
165. Yagihashi, T., T. Nunoya, S. Sannai, and M. Tajima. 1992.
Comparison of immunity induced with a Mycoplasma gal-
lisepticum bacterin between high-and low-responder liDes of
chickens. Avian Ois 36:125-133.
212 . Erifermedades de las aves
166. Yamamoto, R., and H.E. Adler. 1956. The effect of certain
antibiotics and chemicaI agents on pleuropneumonia-like
agents of avian origino Am J Vet Res 17:538-542.
167. Yoder, H. W., Jr.1970. Preincubation heat treatment of chicken
hatching eggs to inactivate Mycoplasma. Avian Dis 14:75-86.
168. Yoder, H.W., Jr. 1979. Serologic response of chickens vac-
cinated with inactivated preparations of Mycoplasma gaI-
lisepticum. Avian Dis 23:493-506.
169. Yoder, H. W., Jr~ 1985. Unpublished data.
170. Yoder, H.W., Jr. 1986. A historicaI account ofthe diagnosis
and characterization of strains of Mycoplasma gaIlisepticum
oflow virulence. Avian Dis 30:510-518.
171. Yoder, H.W., Jr.1988. Unpublished data.
172. Yoder, H. W., Jr.1989. Nonspecific reactions to Mycoplasma
serum plate antigens induced by inactivated poultry disease
vaccines. Avian Dis 33:60-68.
173. Yoder, H.W., Jr., and M.S. Hofstad. 1964. Characterization
ofavian Mycoplasma. Avian Dis 8:481-512.
INTRODUCCiN
Mycop/asma me/eagrids (MM; cepa NPPLO, serotipo H)
es un patgeno especfico de pavos. Es causa de una enfer-
medad transmitida por el huevo en pavos, en la cual la lesin
primaria es una aerosaculitis en la progenie. Otras manifesta-
ciones incluyen disminucin de incubabilidad, anormalidades
esquelticasy pobre rendimiento en el crecimiento.
Importancia econmica y en salud pblica
Las prdidas econmicas originadas en pavos por MM, se
han relacionado principalmente con infecciones transmiti-
das por huevo. Durante el principio del decenio de 1980
cuando era muy alta la prevalencia de MM, el costo mone-
tario para la industria del pavo en EUA, resultante de las
prdidas de incubabilidad relacionadas con MM y el costo
del tratamiento del huevo para controlar las infecciones
transmitidas por huevo, se estim en 9.4 millones USD por
ao (24). Actualmente, se han reducido de manera signifi-
cativa las prdidas econmicas por infecciones de MM, con
la disponibilidad de huevos y pollonas libres de MM
proporcionadas por los principales criadores. En pavos, las
infeccionespor M meleagridis, no tienen importancia en salud
pblica.
HISTORIA
En 1958, Adler y colaboradores (3) fueron los primeros
investigadores en demostrar que la aerosaculitis en pollonas
obtenidas de huevos infectados Doda relacionarse con un
(Captulo9)
174. Yoder, H.W., Jr., and M.S. Hofstad. 1965. Evaluation of
tylosin in preventing egg transmission of Mycoplasma gal-
lisepticum in chickens. Avian Dis 9:291-301.
175. Yoder, H.W., Jr., and S.R. Hopkins. 1985. Efficacy
of experimental inactivated Mycoplasma gallisepticum
oil-emulsion bacterin in egg layer chickens. Avian Dis
29:322-334.
176. Yoder, H.W., Jr., S.R. Jlopkins, and B.W. Mitchell. 1984.
Evaluation of inactivated Mycoplasma gallisepticum oil-
emulsion bacterins for protection against airsacculitis in broil-
ers. Aviari Dis 28:224-234.
177. Yogev, D., S. Levisohn, S.H. Kleven, D. Halachmi, and S.
Razin. 1988. Ribosomal RNA gene probes to detect intraspe-
cies heterogeneity in Mycoplasma gallisepticum and
M. synoviae. Avian Dis 32:220-231.
178. Zander, D. V. 1961. Origin of 86 strain Mycoplasma. Avian
Dis 5:154-156.
Richard Yamamotoy G. Yan Ghazikhanian
micoplasma diferente a M gallisepticum. El micoplasma,
posteriormente denominado M meleagridis, se aisl a partir
de lesiones en sacos areos de pollonas provenientes de
ocho parvadas reproductoras de cuatro estados.El sndrome
clnico de aerosaculitis y anormalidades esquelticas rela-
cionadas se ha denominado aerosaculitis del da de edad
(72), sndrome de deficiencia de aerosaculitis (98) y sndro-
me 65 del pavo (TS-65) (131).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
Los estudios iniciales demostraron que MM era un patgeno
comn de los pavos con una distribucin mundial (3, 9, 56,
78,102,113,121,127, 131). Estos estudios de prevalencia,
junto con el conocimiento de que MM se transmita por
medio de huevos, condujo a mediados del decenio de 1970
a que los principales reproductores iniciaran programas
para erradicar a este agente de sus parvadas (54). Con el
xito de estos programas se ha reducido notablemente
la prevalencia de MM en los ltimos 15 afios en las
principales zonas productoras de pavo en el mundo (vase
Erradicacin).
. ETIOLOGA
Clasificacin
M meleagridis(146) recibi el nombre de la cepaN de
Adler y colaboradores(3) y la colocaronen el serotipoH,
Kleckner (66), Yoder y Hofstad (155) as! como Oierks y
colaboradores(34).

Morfologa y tncn
Frotis teftidos con Giemsa de cultivos en caldo de MM
muestran cuerpos cocoides de alrededor de 0.4 I.1m de
dimetro, similares a los de MG (146, 155). Se presentan
solos, en pares o en pequeftos grupos. En estudios de ultraes-
tructura (126) se descubri que MM no tiene las estructuras
en forma de ampolla tipicas de MG, pero tienen fibrillas
ms delgadas en el rea nuclear central. En ambas especies,
los ribosomas se distribuyen en cortezas uniformes alrede-
dor de las periferias celulares. Estudios similares de otros
investigadores (55), muestran que el morfotipo predomi-
nante de MM era una forma esfrica que vara de 200 a
700 nm de dimetro. Otras formas (cadenasde clulas simi-
lares a Streptococcus) sugirieron replicacin por fisin bi-
naria. Se observaron formas parecidas, incluso cortos
filamentos, mediante ME (61); as como una cpsula muco-
polisacrida cida. Se encontr que el DNA de la cepa
17529 tiene guanina y citosina (GC) como composicin
base de 27.0 a 28.1 % y un genoma de tamaflo de 4.2 :!: 0.5 x
108 daltons, ambas cantidades presentan los lmites mni-
mos exhibidos por micoplasmas (4).
Requerimientos de crecimiento
M meleagridis es un anaerobio facultativo. El crecimiento
ptimo se da a 37 a 38 C y ligero a 40 a 42 C. Casi todos
los aislamientos no se adaptan con rapidez a los medios en
caldo (41,134). El suero y la fraccin de suero (Difco) es
un ingrediente bsico para el crecimiento ptimo. Los sue-
ros de cerdo y caballo son satisfactorios, pero los sueros de
pollo y pavo no lo son (134).
Se describe cierto nmero de medios para el cultivo de
MM (134). Un caldo adecuado consiste de polvo para caldo
PPLO (Difco) (2.1%), autolisado de levadura (Sigma) (1%)
y suero de equino inactivado por calor (56 C por 30 min)
(15%) (83, 104, 146). Para medios slidos, agar Bacto
(1.2% se agrega a la frmula). El pH del medio final es de
7.5 a 7.8. Se puede sustituir el extracto de levadura fresco
(44) por el producto deshidratado. Otro medio que se utili-
za a menudo es el FM de Frey (45) descrito en Infeccin
por Mycoplasma synoviae. Un medio en caldo, llamado
SP-4 que contiene componentes de medio de cultivo celular,
apoya un crecimiento excelente de MM (41).
La naturaleza fastidiosa de este microorganismo se
ejemplifica en la observacin de que de vez en cuando,
ciertos lotes de medios no apoyan el crecimiento del
microorganismo. En tales casos, la fuente del problema
muchas veces se puede rastrear a cualquiera de los ingre-
dientes, incluyendo el agua utilizada en el medio.
Morfologa de la colonia
Las colonias en los medios agar despus de 2 a 3 das de
incubacin se ven pequefias y planas (0.04 a 0.2 mm
de dimetro), con centros que parecen rugosos de botones
mal definidos. Los pezonesde las colonias son ms prominen-
tes en cepas adaptadas a laboratorio que en los aislamientos
frescos (146).
Micop/asmosis. 2J3
Propiedades bioqumicas
.
El microorganismo no fermenta dextrosa u otros carbohi-
dratos o reduce salesde tetrazolio (146, 155),pero usaarginina
(60) y tiene actividad fosfatasa (63). Cuando se incorporan
eritrocito s de equino a una concentracin de 2% en agar
infusin carnede pavo sehemoliZBnpor M me/eagridis (155).
Resistencia a agentes fisicos y qumicos
Se sabe muy poco de la resistencia de MM a los agentes
quimicos y flsicos. Sin embargo, se considera que casi todos
los desinfectantes son eficaces contra ste (21).
En caldo a pH de 8.4 a 8.7, MM puede sobrevivir hasta
25 a 30 dias a altos titulos, 107 unidades forman colonias
(UFC)mL (33). Los cultivos frescos sembrados en agar
sobrevivirn por lo menos seis dias a temperatura ambiente
(146, 65). El microorganismo sobrevive por lo menos seis
horas en el aire (8). La inactivacin in vitro de cuatro cepas
de MM a 45 C varia de 6 a 24 horas,mientras que la inactiva-
cin a 47 C de dos cepas se da entre 40 a 120 min (76).
Los aislamientos de MM se pueden conservar por lo
menos dos meses desmenuzando colonias en agar en 3% de
sacarosay congelndolas de -20 a -70 C. Yoder y Hofstad
(155) encontraron que cultivos de caldo sobre agar inclina-
dos fueron viables despusde dos aos de almacenamiento
a -30 C. Los cultivos liofilizados permanecieron viables
indefinidamente (135). El microorganismo no disminuy de
manera sustancial en semen de pavos durante la criopreser-
vacin y subsecuente descongelamiento(42).
Estructura antignica
M meleagridis no se relaciona de manera antignica con
todos los dems micoplasmas aviares. La aglutinacin (3,
155), anticuerpo s fluorescentes (AF) (30), antiglobulina (2),
inhibicin metablica y de crecimiento (34, 41, 77, 93), Y
fijacin de complemento (46, 91), se emplean para identifi-
car MM.
Pocos aislamientos presentan actividad de hema-
glutinacin (103, 125, 146). Cuando se compararon cepas
hemaglutinantes con no hemaglutinantes de MM por elec-
troforesis en gel de poliacrilamida e inmunoelectroforesis
simple y bidimensional, se observaron diferencias antigni-
cas menores slo en la ltima prueba (41). Rhoades (109),
mostr que el grupo o grupos determinantes que actan en
la hemaglutinacin difieren de los de aglutinacin.
El microorganismo presenta un lpido o toxina polisa-
crida termoestable que ocasiona un aumento en la actividad
de ceruloplasmina, cuando se inyectan por va intravenosa
a pollos (32). Se desconoce la relacin de esta toxina con el
material capsular descrito por Green y Hanson (55), y con
la actividad hemaglutinante. Sin embargo, la actividad he-
maglutinante no es un componente esencial para virulencia,
puesto que las cepas que carecen de esta actividad pueden
ser muy patgenas (146, 152).
Patogenicidad
Las cepaspatgenasy no patgenasde M. meleagridislas
describieronGhazikhaniany Yamamoto(51, 52). De tres
214 . Enfermedades de las aves
cepas estudiadas, una no se multiplic in vivo, otra se
multiplic, pero no gener lesiones, mientras que la terce-
ra se multiplic y ocasion aerosaculitis. Zhao y colabora-
dores (158) mostraron por electroforesis de dodecil sulfato
sdico de poliacrilamida (SDS-PAGE), que estas cepas
fueron diferentes en sus perfiles de protenas celulares. Las
variaciones de cepa pueden explicar la variabilidad en
las manifestaciones clnicas atribuidas a este microorganis-
mo (39).
PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
M me/eagridis es un patgeno especfico de los pavos.
Cuando se inyecta en embriones de pavos, por va saco
vitelino, el microorganismo produce una alta incidencia
de aerosaculitis, pero ocasiona mortalidad mnima (138).
La alta infectividad y baja mortalidad originada por MM
en embriones de pavo en condiciones experimentales y
naturales, indica que se tiene una relacin husped-parsito
ideal.
Cuando se inocula en la yema de embriones de pollo,
MM se multiplica a altos ttulos sin producir alta mortalidad
(140, 155). Los pavos de todas las edades son susceptibles
a la infeccin de sacos areos con MM, cuando se inocula
en saco areo o trquea (71, 84, 137). Los pollos son
refractarios a la infeccin con MM (1, 136). Los informes
de la presencia de MM en codornices japonesas, pavo reales
y pichones (134) no se confirman todava.
Transmisin
Transmisin vertical
M. meleagridis se perpeta de manera primaria por trans-
misin a travs de huevo. La infeccin del aparato re-
productor femenino se desarrolla como una infeccin
endgena durante el desarrollo embrionario (80), como una
infeccin ascendentea partir de un foco en la cloaca o en la
bolsa de Fabricio, luego de que se perfora la placa ocluyente
a la madurez sexual (79) o mediante la inseminacin de
gallinas con semen que contiene MM (71, 83, 85, 133, 145).
En parvadas se han encontrado ndices de infeccin de 19 a
57%, en donde se obtuvieron cultivos a partir de la vagina
de hembras vrgenes. Mientras tales gallinas contribuan al
ndice total de transmisin por huevo, en particular cuando
es alta la incidencia, la inseminacin con semen contamina-
do con micoplasma es la principal causa de que se conserve
el ndice de transmisin por huevo durante la temporada de
postura (68,71, 144). La transmisin en huevos entre dife-
rentes gallinas puede variar de 10 a 60% (148). No obstante,
en apariencia no existe un patrn regular en la secuencia de
postura de los huevos infectados (83). La transmisin se
inicia con un bajo ndice durante las primeras 2 a 3 semanas
de postura, llega a un mximo a la mitad de la temporada
y de manera gradual disminuye hacia el final de la tempo-
rada de postura (16, 71). Parece haber cierta fluctuacin en
el patrn de transmisin durante la etapa de postura (71,
(Captulo 9)
148), pero no es posible relacionar tales cambios con el
calendario de inseminacin.
No hay transmisin en huevos en gallinas, en las cuales
el microorganismo se encuentra slo en el aparato respira-
torio superior (senos) (71, 83, 133), Y es mnima en gallinas
infectadas va saco areo y de manera subsecuente insemi-
nadas con semen limpio (71).
Un estudio comparativo de persistencia de M. melea-
gridis, M synoviae y M. gallisepticum en los genitales en
pavos adultos,' indicaron que MM favoreci este ambiente
ms que otros (143).
Aunque se desconoce el sitio exacto del aparato repro-
ductor donde el microorganismo infecta a los huevos en
desarrollo, parece ser que no es en los ovarios; han fracasado
varios estudios en recuperar al microorganismo de huevos
de gallinas que se sabe transmiten el microorganismo por
medio de sus huevos (83, 133, 148). Adems, la transmisin
por huevo se desarrolla a un ndice tan alto en ausencia de
aerosaculitis abdominal activa.
De varios lugares del oviducto se ha recuperado al
microorganismo, con la mayor frecuencia a partir de la
vagina y el tero (85,148). En gallinas inseminadas repeti-
damente con semen contaminado con MM, no fue constante
el alto grado de infeccin en la regin uterovaginal, aunque
tales gallinas no transmitan al microorganismo por medio
de sus huevos (135). En gallinas inseminadas con semen
contaminado, se encontr al microorganismo tan arriba
como en el magnun (71). Se ha aislado a este agente de la
membrana del cascarny de la membrana vitelina de huevos
preincubados provenientes de pavos infectados natural-
mente, pero a ndices mayores en el ltimo (lO a 12%), que
el ~rimero (2 a 4%) (54); se han obtenido cuentas de 103 a
lO UFC/membrana vitelina (135). De este modo, mientras
el microorganismo tiene potencial para infectar al huevo en
desarrollo en diversos sitios del oviducto, el sitio crtico
parece encontrarse en la zona de la timbria o del magnun.
Como es el caso de las hembras, la infeccin cloacal
detectada en el macho al momento de eclosionar, puede
persistir a travs de la maduracin sexual; el semen obteni-
do de tales machos contendr al microorganismo
(133, 150). Este agente permanece ubicado en la cloaca y el
falo, y no asciendehacia los vasos deferentes o los testculos
(104, 133). Los ndices de aislamiento de MM prove-
niente de la cloaca o del falo de machos de parvadas infec-
tadas de manera natural, vara de 13 a 32%. Los estudios
histolgicos del falo y de los rganos accesorios, sugieren
que un sitio probable se ubica en la zona de la glndula
submucosa (47).
Transmisin horizontal
La transmisin directa e indirecta de M. me/eagridis puede
desarrollarse en cualquier etapa de la vida del ave. La trans-
misin directa por va area puede suceder dentro de la
nacedora (71), o parvada (142) o en ocasiones entre parva-
das separadaspor 400 metros (54). La transmisin area en
pavos maduros, en general resulta en un alto ndice de
infeccin (hasta de 100%), que permanece localizado en
senos y trquea (71, 83); en aves jvenes, durante los
periodos de cra y crecimiento, sin embargo, el microorga-
nismo puede hallarse en genitales de casi 5% de las aves
infectadas por va respiratoria (142).
 Micoplasmosis. 215

La transmisin indirecta es resultado de prcticas de
manejo que incluyen sexado, palpacin vaginal, insemina-
cin artificial y vacunacin, porque mediante manos conta-
minadas, ropa y equipo (54, 83) se transportan los
micoplasmas de pavos infectados a no infectados.
La transmisin area en apariencia es poco importante
cuando el ave llega a la madurezsexual.As!, no hay transmisin
por huevo en hembras no infectadas que se colocan enjaulas
adyacentes a hembras infectadas. De manera similar,
los machos limpios conservados en los mismos lugares con
machos con falo infectado, producen semen libre de MM a
lo largo de la etapa de produccin (133, 135). En la figura
9-5 semuestra grficamente el ciclo de transmisin de MM.
Signos
A pesar del alto ndice de aerosaculitis en pollonas, pocas
veces se observan signos respiratorios. La transmisin late-
ral que puede desarrollarse por medios directos o indirectos
en aves adultas, puede conducir a un alto ndice de infeccin,
pero pocas veces a enfermedad clnica. As, M. meleagridis
se desarrolla por lo general como una infeccin silenciosa
en aves adultas.
El sndrome denominado TS-65 (tambin conocido
como sndrome de deficiencia por aerosaculitis), puede
estar relacionado con infeccin de MM transmitido por
medio de huevo (101). Este sndrome, que incluye signos
de abombamiento, torcimiento y acortamiento del hueso
tarso metatarsal e inflamacin del corvejn, se ha reprodu-
cido de manera experimental en pollonas libres de MM (13,
90, 129, 132, 151). Otras caractersticas adicionales de la
enfermedad son la deformacin de las vrtebras cervicales
(22,86), falta de desarrollo y emplumado anormal (13).
M. meleagridis acta de manera sinergtica en la pro-
duccin de aerosaculitis grave con M. iowae (112), y sinu-
sitis con M. synoviae (108). En una parvada infectada de
manera natural con MM y M. synoviae, se estim la sinusitis
en 2.I%en machos y 0.13%en hembras (108). Aunque por

~ r62

Figura 9-5. Ciclo de transmisin de Mycoplasma meleagridis. (1) Huevos infectados llegan a los pavipollos, en donde se
distribuyen ampliamente en el cuerpo. (2) La infeccin genital puede persistir tanto en el macho como en la hembra a lo largo
de la madurez sexual (3) El semen proveniente de machos infectados contamina a aqul limpio cuando se les une. (4) La
inseminacin quincenal de las hembras asegura un alto ndice de infecciones en el oviducto. (5) El ndice de transmisin por
huevo es de aproximadamente 25% durante el ciclo de postura. (6) La transmisin lateral tambin puede contribuir a la
inf"..,..,innn"nit,,1
216 . E"fermedadesde las aves
lo general se piensa que ningn patgeno puede producir
sinusitis por s solo, se han encontrado recientemente casos
de campo en los cuales slo se aisl MM de exudados de
los senos (29).
Morbilidad y mortalidad
Desempeo reproductivo
M. meleagridis no afecta de manera adversa la produccin
de huevo o la fertilidad y no ocasiona mortalidad temprana
en la incubacin (28, 141). Provoca mortalidad al final de
la incubacin (25 a 28 das) en embriones de pavos infecta-
dos de manera artificial (24, 141), Y de manera natural (35).
Sepiensa que las prdidas en la industria comercial por MM
en huevos no tratados son de casi 5 a 6% de huevos frtiles
(37). Edson (35), con anlisis de riesgo, determin los
ndices de mortalidad de embriones infectados de manem
natural con MM, un micoplasma no identificado o ambos.
El anlisis mostr que los embriones infectados con MM,
micoplasma no identificado y ambos patgenos, tuvieron
una probabilidad de muerte 5, 7 Y 25 veces mayor que los
embriones libres de micoplasmas. Ms tarde, el mico-
plasma no identificado se caracteriz como M iowae (135),
un micoplasma comn en pavos que se sabe reduce la
incubabilidad (111).
Lesiones en sacos areos y decomisos
A mediados del decenio de 1960, en EVA se inform que
la aerosaculitis relacionada con MM, era una de las princi-
pales causasde decomiso de pavos para asar (5,73). En con-
diciones experimentales y comerciales se inform de
ndices de lesiones de sacos areosde lOa 25% en pollonas
provenientes de parvadas infectadas con MM, durante un
ciclo de produccin (43,71,83, 148).
Ya que las lesones de los sacos areos, originadas por
infecciones de MM sin complicaciones, retornan dentro de
15 a 16 semanas(9, 150), parece que estn implicados otros
agentes o factores dentro del proceso. Anderson y colabo-
radores (5) observaron un aumento del doble o mayor, en la
incidencia de lesiones en sacos areos originadas por MM
en pavos criados hasta las 12 semanas de edad en un
ambiente cargado de polvo.
Brown y Nestor (20), sugirieron que aquellos pavos
seleccionados por bajo ACTH plasmtico despusde estrs
por fro resultaron ms resistentes a la infeccin MM que
aquellos seleccionados con altas concentraciones de ACTH.
Saif y colaboradores, (116), reprodujeron aerosaculitis
complicada con MM y Escherichia coli en pavipollos.
Las infecciones mixtas de MM y M iowae tambin acen-
tuaron la gravedad de las lesiones de sacos areos(112). Por
tanto, cierto nmero de factores que interactan pueden
agravar las lesiones de sacos areos en pavos jvenes.
Anormalidades esquelticas
y desempeo del crecimiento
En las parvadas afectadas se puede observar en pollonas.
entre 1 a 6 semanas de edad, anormalidades esquelticas
relacionadas con MM (es decir, el sndrome TS-65; 131).
De 5 a 10% de las pollonas puedemostrarsignosclnicos,
pero en ocasiones puede ser mucho mayor el porcentaje; no
todos los casos se desarrollan hasta un estado irreversible
(Captulo9)
(131). La incidencia de la enfermedad parece incrementarse
con el desarrollo de la postura. La mortalidad se debe
principalmente al canibalismo de las aves afectadas. El pro-
blema no se relaciona con alguna lnea particular de aves,
pero los machos parecen ser ms susceptibles.
Peterson (97) encontr una relacin postiva entre las
lesiones esquelticas,aerosaculitis y grandes ttulos de aglu-
tinacin a MM en pollonas con el sndrome TS-65, lo que
apoya la idea de que el sndrome se inicia por una infeccin
generalizada transmitida por huevos (132). Con base en
estudios in vi/yo e in vivo, se ha formulado la hiptesis de
que el microorganismo puede privar de biotina al embrin,
resultando en un desarrollo seo anormal (13, 15). Otros,
postulan que el microorganismo puede competir por la
arginina, un aminocido esencial para el desarrollo adecua-
do de los huesos (151). Sn embargo, estudios in vi/yo
ndican que las cepas de MM de virulencia variable no
difieren en sus requerimientos por arginina; asimismo, no se
observaron diferencias notables en la concentracin plas-
mtica de arginina entre pollonas sanasy no infectadas (60).
Nelson y colaboradores (90) distribuyeron gran canti-
dad de huevos libres e infectados en 11 cooperativas en ocho
estados,con la finalidad de estudiar el sndrome de debilidad
de piernas en condiciones comerciales. Los resultados se-
alaron que la mortalidad diaria total, la cantidad de pollo-
nas desechadas y las deformidades esquelticas, fueron
mucho menores en aquellas pollonas provenientes de hue-
vos libres de MM. Asimismo, se observ tambin una
ventaja en la ganancia de peso al comparar las pollonas
libres de MM con aqullas infectadas (12,92, 131).
Por el contrario, otros (23, 26, 27) no fueron capaces
en demostrar cualquier ventaja econmica de los pavos
libres de MM con respecto a los infectados. No son claras
las razones de estos resultados divergentes, pero pueden
haber influido factores como diferenciasen la constitu-
cin gentica del ave, virulencia de las cepas de MM, estrs
ambiental e infecciones secundarias.
Lesiones macroscpicas
Si bien las lesiones macroscpicas, si alguna, se limitan a
los sacos areos al momento de nacer en pollonas a partir
de madres infectadas, el microorganismo puede distribuirse
ampliamente en diversos tejidos como plumas, piel, senos,
trquea, pulmones, sacos areos, bolsa de Fabricio, intesti-
no, cloaca (1 1, 99,106) Y corvejones (135). Las lesiones en
los sacos areos se caracterizan por engrosamiento de las
paredes de los mismos, con adherencia de un exudado
amarillo al tejido y, en ocasiones, la presencia de filamentos
de material caseoso, con diversos tamaos, libres en el
lumen (3). La extensin de dichas lesiones hacia los sacos
areos abdominales es algo comn por la tercera a cuarta
semanade edad. Tambin es posible que el microorganismo
se encuentre en pollitas de un da de edad, sin que existan
lesiones; en tales casos, las lesiones en los sacos areos
pueden desarrollarse en 3 a 5 semanas (9).
Las lesiones originadas por MM, cuando no se mezclan
con M. iowae, no son tan extensas o fulminantes como
aqullas descritas para M. gallisepticum (34, 72). La figura
9-6 muestra una pollona proveniente de un huevo infectado
con MM, mostrando aerosaculitis caseopurulenta.

Figura 9-6. Aerosaculitis en una pollona de cuatro semanas
de edad, originada por infeccin con Mycoplasma meleagri-
dis transmitida por medio de huevo.
Cuando hay lesiones esquelticas, por lo general, se
relacionan con aerosaculitis grave (97). La bursitis esternal
(137), sinovitis (116)y ascitis (129) son lesiones adicionales
observadas en infecciones experimentales. La sinusitis ori-
ginada por MM y M synoviae en infecciones mixtas, con-
tiene de moco claro a exudado caseoso (108). En la figura
9-7 se muestran las anormalidades de piernas en pollonas
provenientes de huevos infectados con MM.
Histopatologa
En infecciones embrionarias con M meleagridis, la aero-
saculitis y neumona fueron las nicas lesiones nflamato-
rias observadas. Las lesiones que se desarrollaron en 25 a
28 das de edad estabanvnculadas con la maduracin de las
clulas inflamatorias. Las lesiones en sacos areos consis-
tieron de manera predominante de heterfilos con algunas
clulas mononucleadas, incluso linfocitos y varias cantida-
des de fibrina y restos celulares. La necross eptelial se
observ en aquellos sacosareosmuy afectados. Las clulas
mononucleares y fibrina fueron caractersticas predominan-
tes de las lesiones en pulmn (52, 106). No hubo cambios
significativos o microscpicos notables en otros rganos en
embriones o pavipollos, a pesar de la invasin del microor-
ganismo en muchos de estos sitios (52).
En pavipollos de siete semanas de edad infectados
con MM por va sacosareos,hubo infiltracin perivascular
linfoctica y exudado fibrinocelular en dos das. Algunas
reas del epitelio del saco areo se hicieron hiperplsicas y
otras presentaron necrosis en 4 a 8 das. Los folculos
linfoides se manifestaron en 16 das. Cuando los examina-
ron por medio de microscopio electrnico, los encontraron
rodeados por haces encapsulados de colgeno, compuestos
por hemocitoblastos de origen bursal y se presume que
participan en la formacin de anticuerpos (107). Otros
investigadores observaron cambios secuenciales esencial-
mente similares en pavipollos infectados como embriones
entre 1 a 3 das de edad (6, 52, 87).
Micop/asmosis. 2J 7
Figura 9-7. Combamiento de los huesos tarso metatarsia-
nos en una pollona de tres semanas de edad, criada a partir
de un huevo infectado con Mycoplasma me/eagridis.
Wise y colaboradores (131) indicaron que las lesiones
en huesos largos macroscpicas y microscpicas de TS-65
fueron similares a las halladas en las perosis de origen
diettico. Se observaron las principales lesiones en extre-
mos proximales de los huesos largos. El cartlago ms
alejado de los vasos sanguneos descendentes a la zona
proliferativa de la epfisis cartilaginosa careca de densidad
celular y contena condrocitos de apariencia anormal. En ca-
sos de ms de 6 a 8 semanas, las placas de crecimiento a
menudo eran normales, lo que sugiere reparacin, aun cuan-
do los huesos se encontraran muy deformados. Se descu-
brieron estos cambios celulares en la zona proliferativa de
las placas de crecimiento en todos los huesos largos exami-
nados, lo que supone una respuesta generalizada. Se afirm
que MM ocasiona un bloqueo secundario de nutrientes hacia
las placas de crecimiento.
Una lesin secundaria en el lado medial del extremo
proximal del hueso tarsometatarsiano de casos crnicos con
deformidad varus se describi como una discondroplasia o
condrodistrofia, y se cree que resulta de una falla parcial del
aporte sanguneo metaflsiario en las placas de crecimiento
(131).
Se observ ligera infiltracin celular mononuclear en
la regin periarticular de la articulacin tibiotarsiana en pa-
vi pollos de dos semanas de edad inoculados con MM por
va intravenosa (100).
La lesin ms evidente en gallinas infectadas por va
vaginal, fue la acumulacin encapsulada focal de linfoci-
tos presentes con mucha frecuencia, en la fimbria, tero
y vagina. Las clulas plasmticas y heterfilos tambin
estuvieron presentes en cantidades significativas en la
lmina propia del aparato reproductor. Se consideraron
como activos los folculos encapsulados en la formacin de
anticuerpos (105). Ball y colaboradores (7) describen lesio-
nes similares en el aparato reproductor en pavos infectados
con MM.
Gerlach y colaboradores (47) examinaron histol-
gicamente el falo y las estructuras accesorias en machos
2J8 . Enfermedades
de las aves
infectados de manera experimental con MM. El nico cam-
bio significativo fue una extensa formacin linfofolicular
en la regin de las glndulas tipo mucosas en la submucosa
del pliegue linftico.
Inmunidad
Activa
Los pavos inoculados por va intravenosa o por va respirato-
ria con M. me/eagridis fueron resistentes a la reinfeccin,
cuandolos desafiaronpor la misma va 21 semanasdespus.Sin
embargo, no hubo correlacin entre los ttulos de anticuer-
pos y la resistencia (84). Inyecciones repetidas en pavas de
20 semanas de edad con MM vivo, fallaron en inducir
inmunidad protectora o en reducir la traijsmisin en los
huevos (128).
Cuando a las pavas infectadas de manera artificial por
va vaginal con cultivos MM o con semen contaminado, se
les insemin de manera subsecuente con semen limpio,
eliminaron el microorganismo de la vagina entre las 4 y 14
semanas, mientras que las pavas inseminadas de manera
continua con semen contaminado conservaron una alta in-
cidencia de infeccin (68, 71). Por otro lado, la insemina-
cin, con semen limpio, de pavas vrgenes conocidas como
portadoras vaginales de MM, result en un alto ndice de
transmisin en huevos y persistencia de infeccin en ovi-
ductos (35, 144). En los primeros estudios mencionados,
parece que estaba funcionando un mecanismo inmunitario
activo para eliminar al microorganismo despus de retirar
la fuente de infeccin, es decir, el semen contaminado.
La persistencia de la infeccin en el ltimo estudio puede
ser una manifestacin de tolerancia inmunitaria en pavas
infectadas por transn;1isinen huevos.
Yamamoto y colaboradores (149) encontraron que las
pavas infectadas con MM va el oviducto durante una
temporada de reproduccin estaban libres de tal infeccin
al inicio de la segunda temp.orada de postura; entre cinco
machos adultos infectados va el falo, el microorganismo
persisti de 55 a 344 das. Estos hallazgos fueron consisten-
tes con la observacin de que el ndice de transmisin en
huevo declina durante la ltima parte del ciclo de postura,
vinculada a un mecanismo fisiolgico, inmunitario activo o
ambos. Un estudio conducido por Ortiz y colaboradores
(94) sugiere que la infeccin de la bolsa de Fabricio con MM
durante el desarrollo embrionario, origina una alteracin de
la respuesta secundaria de anticuerpos hacia los antgenos
innatos o inactivados.
Pasiva
Sepueden detectar anticuerpo s maternos (aglutininas) en un
alto porcentaje en pavipollos de madres infectadas y persis-
ten ms o menos dos semanasdespusdel nacimiento. Tales
anticuerposno son protectores contra el desarrollo de lesiones
en los sacos areos de los embriones infectados (84, 148).
De manero inversa. cuando se inyectaron anticuerpos IgM e
IgG purificados en el saco de la yema de embriones infec-
tados, se redujo de manera significativa la mortalidad em-
brionaria y la incidencia de deformidades en las patas en
pavipollos incubados, pero no redujo las lesiones en sacos
areos o los ndices de aislamiento cuando se compararon
con los controles (17).
(Captulo9)
. DIAGNSTICO
Aislamiento e identificacin de patgeno
causal
M. meleagridis se puede aislar con facilidad en varios
medios preparados en laboratorio y comerciales (vase Re-
querimientos de crecimiento). El acetato de talio (1:4000)
y la penicilina.(1 000 unidades/mL) son inhibidores que se
agregan a las placas de agar, cultivados inclinados y caldo.
Puede agregarse polimixina B (100 unidades/mL) a la por-
cin sobrenadante del caldo para facilitar el aislamiento de
MM de fuentes altamente contaminadas como la cloaca y el
falo. Para inhibir a los hongos, se puede adicionar al agar o
al caldo, nicostatina(50 unidades/mL) (85). M. meleagridis
puede aislarse de manera selectiva a partir de muestras que
contengan cultivos mixtos al agregarle al medio, suero
inmunitario contra el micoplasma indeseable (18). El mi-
croorganismo puede aislarse de los embriones infectados, a
partir de membrana vitelina, sacos areos y muchos otros
sitios (vase Lesiones macroscpicas). Asimismo, se puede
recuperar de los riones de pollonas infectadas por la va
de los sacos areos (129).
Para grandes estudios de muestreo en el campo (por
ejemplo, cultivos provenientes de trquea, fisura palatina,
vagina o falo), colocar las muestras en caldo recubierto (3)
facilita el transporte hasta el laboratorio; el caldo tambin
sirve como un enriquecedor inicial (95). A la necropsia, se
puede aislar al microorganismo a partir de varios sitios de
los aparatos respiratorio (incluyendo senos) y reproductor.
Una vez que el crecimiento es aparente en el medio de
aislamiento original, por lo comn despus de 4 a 6 das
de incubacin, se siembran y colocan las cajas de agar en
un contenedor sellado y con humedad. Las cajas se incuban
a 37 C durante 5 a 7 das antes de examinarlas para buscar
colonias en el microscopio de diseccin y se incuban por lo
menos 10 das antes de descartarlas como negativas.
M meleagridis puede diferenciarse de otros micoplas-
mas de pollos y pavos, mediante su incapacidad para utilizar
glucosa y por su capacidad para metabolizar arginina y
fosfatos (60,63, 121, 155); sin embargo, la identificacin
definitiva debe fundamentarse en mtodos serolgicos. Para
este propsito suelen utilizarse las pruebas directa (30) e
indirecta (18) de AF, inhibicin del crecimiento (34) e in-
munoperoxidasa (62, 120).
Recientemente se han desarrollado pruebas basadas
en DNA para la deteccin directa del microorganismo en
muestras clnicas (156, 157).~
Serologa
Las pruebas de placa rpida (PR) y de aglutinacin en tubo
(AT) son eficaces para detectar infecciones por M. melea-
gridis. Se detectan anticuerpos en pavipollos incubados de
huevos infectados en tres semanasy en pavos infectados por
contacto en 4 a 5 semanas.Las aves con lesiones activas en
sacosareospueden tener altos ttulos de aglutinina, mientras
que los que presentan infecciones localizadas en senoso falo
pueden ser negativos o mostrar bajos ttulos (1, 84, 150).
La prueba PR puede cuantificarse efectundola con sueros
diluidos de manera seriada. Una reaccin a una dilucin

de 1:5 es significativa (150, 152), pero para diagnstico en
parvadas algunas muestras deben reaccionar al: 1O o ms
alto. Se debe probar antes la calidad reactiva a diluciones de
sueros mayores de cada lote de antgenocon un sueropositivo
estndar.
Otra prueba valiosa para detectar anticuerpos a las
infecciones por MM es la prueba de inhibicin de la hema-
glutinacin (IH) (103, 125). Mientras las cepas de laborato-
rio de MM no hemaglutinantes no originan altas respuestas
a los anticuerpos IH en pavos, la prueba IH es muy eficaz
para detectar tales anticuerpos en aves infectadas de manera
natural (109). Aparentemente, las infecciones de campo con
MM se desarrollan con cepas que poseenactividad de hema-
glutinacin, pero esta caracterstica se pierde rpidamente
en gran parte de las cepas cuando se les cultiva en medio
de laboratorio (109). Adems, ya que los determinantes
antignicos que originan la hemaglutinacin difieren de
aquellos de la aglutinacin (109), es posible encontrar pavos
en una parvada infectada cuyo suero ser positivo en la
prueba IH y negativo en la AT; tambin puede suceder el
caso contrario (152).
. Yamamoto y colaboradores (152) adaptaron la prueba
IH al sistema de micropruebas. Al utilizar cuatro unidades
de antgeno,los ttulos de 1:40 se consideraron sospechosos
y de 1:80 o ms, como reactores.Cuando se utili71l como una
prueba confirmatoria para la prueba PR, una IH positiva
significa infeccin, mientras una IH negativa requiere de una
interpretacinms conservadoray tal vez seanecesarioutilizar
otraspruebasconfirmatorias o de seguimiento para el diagns-
tico final (153). La prueba micro IH se utiliza para identificar
reacciones PR positivas falsas (135) en parvadas inmuni71l-
das recientementecon vacuna de Erysipe/othrix (14).
Kleven y Pomeroy (67) descubrieron que PR detecta
IgM, la AT tanto a IgM como IgG y la de IH a IgG de manera
ms eficaz. Sin embargo, la respuesta temprana a anticuer-
pos IH de pavos a altas dosis de MM, aplicadas por va
intravenosa fue de clase IgM (110).
Otras pruebas desarrolladas para la deteccin masiva
son la microaglutinacin (139), ensayo inmunosorbente
ligado a enzimas (ELISA; 96) y la prueba de inmunofijacin
de punto, enriquecida con avidina-biotina (31).
Diagnstico diferencial
Las lesiones originadas por MM en los sacos areos,deben
diferenciarse de aqullas originadas por M gallisepticum,
otros serotipos de micoplasmas y posiblemente otros agen-
tes. La posibilidad de una infeccin mixta de MM con
M synoviae o M. iowae debe considerarse si se observan
mortalidad embrionaria, sinusitis o aerosaculitis. Las anor-
malidades esquelticas relacionadas con M meleagridis
deben diferenciarse de aquellas lesiones similares origi-
nadas por M. iowae o por dietas.
TRATAMIENTO
Los antibiticos que tienen actividad in vitro contra MM
incluyen gentamicina(118), tilosina, clorarnfenicol, tetraciclina
Micoplasmosis. 219
(147), espectinomicina-lincomicina (57), tiamulina, espec-
tinomicina y espiramicina (75), doxiciclina y las fluoroqui-
nolonas (124) y josamicina (122). En pruebas realizadas con
embriones de pavo, la ms activa fue la tilocina; resultaron
variables la tetraciclina, clortetraciclina y estreptomicina; la
eritromicina no mostr actividad en contra de dos aislamien-
tos de MM (147).
Se administr una combinacin de lincomicina y es-
pectinomicina en 2 gi4 L de agua por cinco das (58), o
tiamulina en una concentracin de 0.025% en el agua de
bebida por tres das (123), y se encontr que tuvo actividad
teraputica contra infecciones por MM. La eurofloxacina
result eficaz para disminuir la mortalidad de pavipollos que
tenan infecciones por MM complicadas (19). Las inyeccio-
nes parenterales o medicacin en el agua con tilosina en
pavos en produccin no son eficaces para reducir la trans-
misin en huevo (16, 73). Sin embargo, la inmersin de los
huevos en soluciones antibiticas disminuye de manera
importante la incidencia de infeccin en sacos areos (10,
73, 97, 117), concomitantes con una mayor incubabilidad
(73, 117), mayor rendimiento (10,89), incidencia reducida
de deformidades esquelticas (89, 97), y menor decomiso
en el procesamiento (73, 89).
Desde finales del decenio de 1960 hasta principios de
1980, antes de que pudiera disponerse de huevos y pollonas
libres de MM, para los criadores era una prctica comn
sumergir los huevos en una solucin con antibiticos.
Para las soluciones de inmersin se utilizaban tilocina
(3 000 ppm) o gentamicina (500 ppm), junto con algn
desinfectante como los compuestos cuatemarios de amonio
(250 ppm). Actualmente, gran parte de los criadores en EVA
sumerge los huevos slo cuando se enfrentan a un brote
potencial de MM (49).
Los procedimientos para la inmersin de huevos incu-
bables en soluciones antibiticas se describen en Infeccin
por Mycoplasma ga//isepticum.
PREVENCiN Y CONTROL
Procedimiento y manejo
Mientras los estudios iniciales ponan nfasis en el control
de las infecciones por MM en pavos mediante tratamientos
con diversos antibiticos (vase Tratamiento), el objetivo
de los reproductores primarios consista en erradicar al
agente de sus parvadas. Ya que de hecho se encontraban
infectadas todas las parvadas reproductoras, no resultaba
prctico un programa de pruebas y sacrificios -que ha sido
tan efectvo en el control de M ga//isepticum- para erra-
dicar a MM (145). Estudios experimentales demostraron
que la administracin de antibiticos en los huevos, ya sea
por inmersin o mediante inoculacin. en la bolsa de aire
(59) o en el extremo pequefio (40, 81, 82), era til para
disminuir el ndice de transmisin por huevo. El tratamiento
de los huevos por medio de calor (154), no result efectivo
para eliminar a MM de los huevos de pavos (56, 64, 131).
La tilosina (69) o la gentamicina (115) no fueron efectivas,
pero la espectinomicina (0.6 mg/mL; 114) ayud a eliminar
220 Enfermedades de las aves
MM del semende pavos.Estosestudiosfueronla basepara
los ulterioresprogramasde erradicacineficaces.
Inmunizacin
No estndisponibleslas vacunasparaprevenirla infeccin
por MM en pavos.
Erradicacin
Los principios bsicos y procedimientos para produccin de
reproductoras libres de MM comprenden: 1) reduccin de la
infeccin genital al mnimo mediante serologa y cultivo.
Se puede disminuir el ndice de transmisin a los huevos de
manera significativa con el uso de machos que no sean
portadores genital es. Los machos que producen tres cultivos
negativos consecutivos de falo o semen, por lo general, se
les puede consderar libres de la infeccin. El ndice de la
misma se puede reducir an ms por eliminacin de los
portadores vaginales. Incluso un muestreo sencillo sirve
para identifcar a la mayor parte de las portadoras.Los cultivos
de los machos se obtienen unas semanasantes de utilizarlos
como sementales, mientras los de las hembras se consiguen
de la cloaca de la vagina, antes o durante la produccin de
huevo. Cuando se toman muestras para cultivo o durante la
inseminacin, debe tenerse especial cuidado para evitar
contaminacin cruzada (36). 2) Tratamiento de huevos con
un antibitico adecuado mediante inmersin o inyeccin.
Puesto que estos procedimientos pueden reducir la incuba-
bilidad en 10% o ms, deben aplicarse pruebas previas antes
de iniciar un programa grande. Debe considerarse la posi-
bilidad de desarrollar cepas de MM resistentes a los antibi-
ticos, sobre todo a nivel de reproductor primario, donde se
deben reciclar las aves tratadas (50, 81, 132). 3) Incuba-
cin de huevos en incubadoras libres de MM y crianza
aislada de los pavos. Es indispensable conservar un alto
nivel de bioseguridad, porque MM puede introducirse hacia
una granja mediante una variedad de maneras (vase Trans-
misin) y, por lo general, la enfermedad se desarrolla como
una infeccin inaparente. 4) Vigilancia serolgica y median-
te cultivos de la parvada tratada a las 16 semanasde edad y
REFERENCIAS
l. Adler, U. 1958. A PPLO slide agglutination test for the
detection ofinfectious sinusitis ofturkeys. Poult Sci 37: 1116-
1123.
2. Adler, U.E., and A.J. DaMassa. 1964. Enhancement of
Mycoplasma agglutination titers by use ofanti-globulin. Proc
Soc Exp Biol Med 116:608-610.
3. Adler, U.E.,J. Fabricant,R. Yamamoto,andJ. 8erg.1958.
Symposium on chronic respiratory diseases of poultry. l.
Isolation and identification of pleuropneumonia-like organ-
isms ofavian origino Am J Vet Res 19:440-447.
4. Alien, T.C. 1971. Base composition and genome size of
Mycoplasma meleagridis deoxyribonucleic acid. J Gen Micro-
biol 69:285-286.
5. Anderson, O.P., R.R. Wolfe, F.L. Cherms, and W.E.
Roper. 1968. Influence of dust and arnmonia on fue develop-
mentofair sac lesions in turkeys. AmJ VetRes 29: 1049-1058.
6. Arya, P.L., J.U. Sautter, and 8.S. Pomeroy. 1971. Patho-
(Capitulo 9)
de all en adelante a intervalos peridicos, adems de la
eliminacin de los grupos infectados.
La prctica de los principios recin delineados, permite
la produccin de pavos libres de MM de manera experi-
mental (133), y de manera comercial (53, 54, 74, 92,130). Un
rgimen de tratamiento que se utilizaba para erradicar MM
de una reproductora primaria consista en sumergir los
huevos en una solucin de sulfato de gentamicina (750 a
900 ppm) seguida por una inyeccin con una solucin que
contenia 0.6 mg de gentamicina y 2.4 mg de tilosina/dosis
en el extremo estrecho del huevo (54).
Edson y colaboradores (38) desarrollaron una ecua-
cin basada en la distribucin Poisson para predecir la
posibilidad de xito en la erradicacin de M meleagridis:
P(O)"; e-na[3h,donde la probabilidad de xito P(O) se describia
por n, el nmero de huevos tratados; a, el indice de infeccin
antes del tratamiento de los huevos; [3,el indice de error del
tratamiento; y h, la incubabilidad de los huevos tratados.
La disminucin del tamao de cualquiera o todos los parme-
tros aumenta la posibilidad de la erradicacin. Esta ecuacin
predictiva es una herramienta cuantitativa til para el manejo
de la toma de decisiones. Actualmente, tres organizaciones
reproductorasprimarias, que son el principal origen gentico
de pavos a nivel mundial, se encuentran libres de MM (49).
Carpenter y colaboradores (25) describieron un anli-
sis de decisiones econ~icas, que auxilia a los reproducto-
res comerciales para determinar las ventajas econmicas de
erradicar MM.
Ell de enero de 1983 se inici un programa de certi-
ficacin para las parvadas reproductoras de pavos libres de
MM dentro del National Poultry Improvement Plan (NPIP;
119). De acuerdo con el resumen de pruebas NPIP de 1994,
97.3% de 594 parvadas reproductoras, representando4.7
millones de reproductoras (con una produccin potencial de
331 millones de pavos de came) calificaron como "U.S. MM
Clean" (88). Estos datos y una investigacin reciente basa-
da en la industria, dirigida por Ghazikhanian (49), sugieren
que se ha logrado un progreso significativo en la disminu-
cin de la prevalencia de MM en la industria del pavo, desde
que por primera vez se encontraran parvadas libres de MM
a principios del decenio de 1980 (48, 54, 70).
genesisand histopathologyof airsacculitisin turkeys pro-
duced by experimentalinoculation of day-old poults with
Mycoplasmameleagridis.Avian Dis 15:163-176.
7. Ball, R.A., V.B. Singh, and B.S. Pomeroy. 1969.The mor-
phologicresponseafilie turkey oviduct to certainpathogenic
agents.Avian Dis 13:119-133.
8. Beard, C.W., and O.P. Anderson. 1967. Aerosol studies
with avian Mycoplasma.l. Survival in the air. Avian Dis
11:54-59.
9. Bigland, C.H. 1969. Natural resolution of air sac lesions
causedby Mycoplasmameleagridisin turkeys.Can J Comp
Med33:169-172.
10. Bigland, C.H. 1970. Experimentalcontrol of Mycoplasma
meleagridisin turkeysby fue dipping of eggsin tylosin and
spirarnycin.CanJ Comp Med 34:26-30.
11. Bigland, C.H. 1972.The tissuelocalizationof Mycoplasma
meleagridisin tllrkey embryos.CanJ Comp Med 36:99-102.

12. Bigland, C.H., and M.L. Benson.1968. Mycop1asmame1ea-
gridis ("N"-strain mycoplasma-PPLO): Relationship of air-
sac lesions and isolations in day-old turkeys (Meleagridis
gallopavo). Can Vet J 9:138-141.
13. Bigland, C.H., and F.T.W. Jordan. 1974. Experimental re-
lationship ofbiotin and Mycoplasma meleagridis in fue etiol-
ogy ofturkey syndrome 1965. Proc 23rd West Pou1tDis Conf
and 8th Poult Health Symp, Davis, CA, pp. 55-61.
14. Bigland, C.H., and J.J. Matsumoto. 1975. Nonspecific re-
action to Mycoplasma antigens caused in turkey sera by
Erysipelothrix insidiosa bacterins. Avian Dis 19:617-621.
15. Bigland, C.H., and M.W. Warenycia.1978. Effects ofbio-
tin, folic acid and pantothenic acid on fue growth of Myco-
plasma meleagridis, a turkey pathogen. Poult Sci 57:611-618.
16. Bigland, C.H., W. Dungan, R. Yamarnoto, and J.C. Voris.
1964. Airsacculitis in poults from different strains ofturkeys.
Avian Dis 8:85-92.
17. Bigland, C.H., M.W. Warenycia, and M. Denson. 1979.
Specific immune gammaglobulin in fue control of Myco-
plasma meleagridis. Poult Sci 58:319-328.
18. Bradbury, J. M., and M. McClenaghan. 1982. Detection of
mixed Mycoplasma species. J Clin MicrobioI16:314-318.
19. Braunius, W.W. 1987. Effect ofBaytril (Bay Vp 2674) on
young turkeys with respiratory infection. Tijdschr Dier-
geneeskd 112:531-533.
20. Brown, K.I., and K.E. Nestor. 1974. Interrelationships of
cellular physiology and endocrinology with genetics. 2. Im-
plications of se1ection for high and low adrenal response to
stress. Poult Sci 53:1297-1306.
21. Brunner, U., and G. Laber. 1985. Chemotherapy ofMyco-
plasma infections. In S. Razin and M.F. Barile (eds.). The
Mycoplasma IV Mycoplasma Pathogenicity. Academic
Press, Orlando, FL, pp. 403-450.
22. Cardona, C.J., and A.A. Bickford. 1993. Wry necks asso-
ciated with Mycoplasma meleagridis infection in a backyard
flock ofturkeys. Avian Dis 37:240-243.
23. Carpenter, T.E. 1983. A microeconomic evaluation of fue
impact of Mycoplasma meleagridis infection in turkey pro-
duction. Prev Vet Med 1:289-301.
24. Carpenter, T.E., RK. Edson, and R. Yarnarnoto. 1981a. De-
creasedhatchability ofturkey eggs causedby experimental infec-
tion with Mycoplasma meleagridis. Avian Dis 25:151-156.
25. Carpenter, T.E., R. Howitt, R. McCapes, R. Yarnarnoto,
and H.P. Riemann. 1981b. Formulating a control program
against Mycoplasma meleagridis using economic decision
analysis. Avian Dis 25:260-271.
26. Carpenter, T.E., H.P. Riernann, and C.E. Franti. 1982a.
The effect of Mycoplasma meleagridis infection and egg
dipping on fue weight-gain performance of turkey poults.
Avian Dis 26:272-278.
27. Carpenter, T.E., H.P. Riernann, and R.H. McCapes.
1982b. The effect of experimental turkey embryo infection
with Mycoplasma meleagridis on weight, weight gain, feed
consumption, and conversion. Avian Dis 26:689-695.
28. Cherrns, F.L., and M.L. Frey. 1%7. Mycoplasma meleagridis
and fertility in turkey breeder hens. Avian Dis 11:268-274.
29. Chin, R.P. 1988. Personal communication.
30. Corstvet, R.E., and W.W. Sadler. 1964. The diagnosis of
certain aviaR diseases with fue fluorescent antibody tech-
nique. Poult Sci 43:1280-1288.
31. Curnrnins, D.R.,and D.L.Reynolds.1990. Use oran avidin-
biotin enhanced dot-immunobinding assay to detect antibod-
ies for avian mycoplasma in sera from lowa market turkeys.
Avian Dis 34:321-328.
32. Curtis, M.J., and G.A. Thornton. 1973. The effect of heat
killed Mycoplasma gallisepticum and M. meleagridis on
plasma caeruloplasmin activity in fue fowl. Res Vet Sci
15:399-401.
Micop/asmosis. 221
33. OaMassa, A.J., and H.E. AdJer. 1969. Effect of pH on
growth and survival of three avian and one saprophytic My-
coplasma species. Appl MicrobioI17:310-3J6.
34. Oierks, R.E., J.A. Newman, and B.S. Pomeroy. 1967.
Characterization of Avian MycopJasma. Ann NY Acad Sci
143:170-189.
35. Edson, R.K. 1980. Mycoplasma meleagridis infection of
turkeys: Motivation, methods, and predictive too1s for
eradication. PhD dissertation, University of California,
Davis, CA.
36. Edson, R.K., o. Massey, R. Yamamoto, and H.B. Ort-
mayer. 1978. Factors affecting the spread of Mycoplasma
meleagridis during artificial insemination. Proc 18th Annu
Turkey Meet, University ofCalifomia, Fresno, CA.
37. Edson, R.K., R. Yamamoto, H.B. Ortmayer, and O.E.
Massey. 1979. The effect of Mycoplasma meleagridis on
hatchability of turkey eggs. Proc 28th West Poult Dis Conf
and 13th Poult Health Symp, Davis, CA, pp. 24-29.
38. Edson, R.K., R. Yamamoto, and T.B. Farver.1987. Myco-
plasma meleagridis of turkeys: Probability of eliminating
egg-bome infection. Avian Dis 31 :264-271.
39. EJ-Ebeedy, A.A., M.E.S. Easa, M.Z. Sabey, M.A. Hafez,
A.M. Ammar, and A. Rashwan.1982. Pathological changes
in air sacs and lungs of turkey poults after experimental
inoculation with different isolates of Mycoplasma melea-
gridis. J Egypt Vet Med Assoc 42:91-100.
40. Elmahi, M.M., and M.S. Hofstad. 1979. Prevention of egg
transmission of Mycoplasma meleagridis by antibiotic treat-
ment of naturally and experimentally infected turkey eggs.
Avian Dis 23:88-94.
41. EJmahi, M.M., R.F. Ross, and M.S. Hofstad. 1982. Com-
parison of seven isolates of Mycoplasma meleagridis. Vet
MicrobioI7:61-76.
42. Ferrier, W.T., H.B. Ortmayer, F.X. Ogasawara, and R.
Yamamoto. 1982. The survivability ofMycoplasma melea-
gridis in frozen-thawed turkey semen. Poult Sci 61 :379-381.
43. Fox, M.L., and C.H. BigJand. 1970. Differences between
cull and normal turkeys in natural infection with Mycoplasma
meleagridis at one day of age. Can J Comp Med 34:285-288.
44. Freundt, E.A. 1983. Culture media forclassic mycoplasmas.
In S. Razin and J.G. Tully (eds.). Methods in Mycoplasmol-
ogy, vol l. Mycoplasma Characterization. Academic Press,
New York, NY, pp. 127-135.
45. Frey, M.L., R.P. Hanson, and O.P. Anderson. 1968. A
medium for the isolation of avian Mycoplasmas. Am J Vet
Res 29:2163-2171.
46. Frey, M.L., S.T. Hawk, and P.A. HaJe. 1972. A division by
micro-complement fixation tests ofpreviously reported avian
mycoplasma serotypes into identification groups. Avian Dis
16:780-792.
47. GrJach, H., R. Yamamoto, and H.B. Ortmayer. 1968. Zur
Pathologic der Phallus-Infektion der Puten mit Mycoplasma
meleagridis. Arch Gefluegelkd 32:396-399.
48. Ghazikhanian, G. Y. 1983. Progress in maintaining Myco-
plasma meleagridis-negative turkey breeding flocks. Avian
Dis 27:326-329.
49. Ghazikhanian, G. Y. 1994. Personal communication.
50. Ghazikhanian, G., and R. Yamamoto. 1969. Tylosin resis-
tant strains ofMycoplasma meleagridis Proc 18th West Poult
Dis Conf, Davis, CA, pp. 36-37.
51. Ghazikhanian, G., and R. Yamamoto. 1974a. Charac-
terization of pathogenic and nonpatho~enic strains of Myco-
plasma meleagridis: In ovo and in vitro studies. Am J Vet Res
35:425-430.
52. Ghazikhanian, G., and R. Yamamoto. 1974b. Charac-
terization of pathogenic and nonpathogenic strains of Myco-
plasma meleagridis: Manifestations of disease in turkey
embryos and poults. Am J Vet Res 35:417-424.
222 . Enfermedades de las aves
53. Ghazikhanian, G., R. Yamamoto, R.H. McCapes, W.M.
Dungan, C.T. Larsen, and H.B. Ortmayer. 1980a.Antibi-
otic egg injection to eliminate disease.11.Elimination of
Mycoplasmameleagridisfrom a strain ofturkeys. Avian Dis
48-56.
54. Ghazikhanian, G., R. Yamamoto, R.H. McCapes, W.M.
Dungan, and H.B. Ortmayer. 1980b.Combinationdip and
injectionof turkey eggswith antibioticsto eliminateMyco-
plasmameleagridisinfection from a primary breedingstock.
Avian Dis 24:57-70.
55. Green, F. ul, and R.P. Hanson. 1973. Ultrastructure and
capsuleofMycoplasma rneleagridis.J Bacterio1116:1011-1018.
56. Grimes, T.M. 1972. Means of obtaining Mycoplasmafree
turkeys in Australia. Aust Vet J 48:124.
57. Hamdy, A.H., C.J. Farho, C.J. Blanchard, and M.W.
Glenn. 1969. Effect of lincomycin and spectinomycinon
airsacculitisofturkey poults.Avian Dis 13:721-728.
58. Hamdy, A.H., Y.M. Saif, and C.W. Kasson.1982.Efficacy
of lincomycin-spectinomycinwater medication on Myco-
plasmame1eagridisairsacculitisin commerciallyrearedtur-
key poults.Avian Dis 26:227-233.
59. Hofstad, M.S. 1974.The injection ofturkey hatchingeggs
with tylosin to eliminateMycoplasmameleagridisinfection.
Avian Dis 18: 134-138.
60. lbrahim, A.A., and R. Yamamoto. 1977a.Arginine catabo-
lism by Mycoplasmameleagridisandits role in pathogenesis.
lnfect lmmun 18:226-229.
61. Ibrahim, A.A., and R. Yamamoto.1977b.Morphologyand
growth cycle of Mycoplasmameleagridisviewed by scan-
ning-electronmicroscopy.Avian Dis 21:415-421.
62. Imada, Y., l. Uchida, and K. Hashimoto. 1987. Rapid
identification of mycoplasmaby indirect immunoperoxi-
dasetest using small squarefilter paper.J Clin Microbiol
25:17-21.
63. Jordan, F.T.W. 1983.Recoveryand identificationof avian
mycoplasmas.In J.O.Tully, and S. Razin(eds.).Methodsin
Mycoplasmology,vol 2. DiagnosticMycoplasmology.Aca-
demic Press,New York, pp. 69-79.
64. Jordan, F.T.W., and M.M. Amin. 1978.The intluenceof
preincubationheatingof turkey eggson Mycoplasmainfec-
tion. Avian Pathol7:349-355.
65. Jordan, F.T.W., B.L. Nutor, and S. Bozkur. 1982. The
survival and recognitionof Mycoplasmameleagridisgrown
at 37 C and then maintainedat room temperature.Avian
Pathol11:123-129.
66. Kleckner, A.L. 1960.Serotypesof avian pleuropneumonia-
like organisms.Am J Vet Res21:274-280.
67. Kleven, S.H., and B.S.Pomeroy.1971a.Characterization of
the antibodyresponseofturkeys to Mycoplasmameleagridis.
Avian Dis 15:291-298.
68. Kleven, S.H., and B.S. Pomeroy.1971b.Role ofthe female
in egg transmissionof Mycoplasmameleagridisin turkeys.
Avian Dis 15:299-304.
69. Kleven, S.H., B.S. Pomeroy, and R.C. Nelson. 1971.1nef-
fectivenessof antibiotictreatrnentof semenin the prevention
of egg transmissionof Mycoplasmameleagridisin turkeys.
PoultSci 50:1522-1526.
70. Kolb, G.E.1983. Mycoplasmameleagridiseradicationstatus
in commercialturkeys.Avian Dis 27:329.
71. Kumar, M.C., and B.S. Pomeroy. 1969. Transmissionof
Mycoplasmameleagridisin turkeys..Am J Vet Res30:1423-
1436.
72. Kumar, S., R.E. Dierks, J.A. Newman,C.l. Pfow, and B.S.
Pomeroy. 1963.Airsacculitisin turkeys.l. A studyofairsac-
culitis in day-old poults.Avian Dis 7:376-385.
73. Kumar, M.C., S. Kumar, R.E. Dierks, J.A. Newman, and
B.S. Pomeroy. 1966. Airsacculitis in turkeys. II. Use of
tvlosin in the controlofthe eggtransmissionofMycoplasma
(Captulo9)
spp.otherthan Mycoplasmagallisepticumin turkeys.Avian
Dis 10:194-198.
74. Kumar, M.C., B.S. Pomeroy, W.M. Dungan, and C.T.
Larsen. 1974.Developmentof Mycoplasmagallisepticum,
M. synoviae,andM. meleagridis-freeprimary turkey breed-
ing flocks. Proc 15thWorld's PoultCongr,New Orleans,LA,
pp. 353-355.
75. Levisohn, S. 1981. Antibiotic sensitivity patterns in field
isolatesof Mycoplasmagallisepticumas a guide to chemo-
therapy.1sTJ Med Sci 17:661-666.
76. Matsumoto, M., and R. Yamamoto. 1971.Inactivation of
Mycoplasmameleagridisby immuneserumor heattreatment.
Proc 20th WestPoult Dis Conf and 5th Poult Health Symp,
Davis,CA, pp. 70-74.
77. Matsumoto, M., and R. Yamamoto. 1973.Demonstration
of complement-dependent and independentsystemsin im-
mune inactivation of Mycoplasmameleagridis.J Inf Dis
127:S43-S51.
78. Matzer, N. 1972. Mycoplasmamelagridis in Guatemalan
turkeys.Avian Dis 16:945-948.
79. Matzer, N., and R. Yamamoto. 1970.Genital pathogenesis
ofMycoplasma meleagridisin virgin turkey hens.Avian Dis
14:321-329.
80. Matzer, N., and R. Yamamoto.1974.Furtherstudieson fue
genital pathogenesisof Mycoplasmameleagridis.J Comp
PathoI84:271-278.
81. McCapes,R.H., R. Yamamoto,H.B. Ortmayer, and W.F.
Scott. 1975.1njectingantibioticsinto turkey hatchingeggsto
eliminate Mycoplasma meleagridis infection. Avian Dis
19:506-514.
82. McCapes, R.H., R. Yamamoto, G. Ghazikhanian, W.M.
Dungan, and H.B. Ortmayer. 1977.Antibiotic egg injection
to eliminatedisease.l. Effect of injectionmethodson turkey
hatchability and Mycoplasmameleagridisinfection. Avian
Dis 21:57-68.
83. Mohamed, Y.S.,and E.H. Bohl. 1967.Studieson fue trans-
mission ofMycoplasmameleagridis.Avian Dis 11:634-641.
84. Mohamed, Y.S., and E.H. Bohl. 1968.Serologicstudieson
Mycoplasmameleagridisin turkeys.Avian Dis 12:554-566.
85. Mohamed, Y.S., S. Cherna, and E.H. Bohl. 1966.Studies
on Mycoplasmaof fue "H" serotype(Mycoplasmamelea-
gridis) in fue reproductiveand respiratorytracts of turkeys.
Avian Dis 10:347-352.
86. Moorhead, P.D., and Y.S. Mohamed. 1968.CaseReport:
Pathologicand microbiologic studiesof crooked-neckin a
turkey flock. Avian Dis 12:476-482.
87. Moorhead, P.D.,and Y.M. Saif. 1970.Mycoplasmamelea-
gridis and Escherichiacoli infectionsin germ-freeand spe-
cific pathogenfree turkey poults:Pathologicmanifestations.
Am J Vet Res31:1645-1653.
88. National Poultry Improvement Plan. 1995. Tables on
Hatcheryand Flock Participation.United StatesDepartment
of Agriculture, Animal Plant InspectionService,Veterinary
Service,Conyers,GA, p. 4.
89. Nelson, R.C. 1971. Evaluationof egg dipping (1967-70).
ProcSympon Leg Weaknessin Turkeys.lowa StateUniver-
sity Press,Ames,lA, pp. 13-21
90. Nelson,R.C., W.M. Dungan, and C.T. Larsen. 1974.Com-
parisonofthe performanceofMycoplasma meleagridis-free
and infectedpoults.Proc 23rd WestPoult Dis Conf and 8th
Poult HealthSymp,Davis,CA, pp. 66-69.
91. Newman, J.A. 1967. The detectionand control of Myco-
plasmameleagridis.PhD Dissertation,University ofMinne-
sota,StoPaul,MN.
92. O'Brien, J.D.P. 1979. Effect of Mycoplasma meleagridis
on hatchability. Proc 28th West Poult Dis Conf and 13th
Poult HealthSymp,University ofCalifornia, Davis,CA, pp.
29-31.

93. Ogra, M.S., and E.U. Bohl. 1970. Growth-inhibition test for
identifying Mycoplasma meleagridis and its antibody. Avian
Dis 14:364-373.
94. Ortiz, A.M., R. Yamamoto, A.A. Benedict, and A.P.
Mateos. 1981. The immunosuppressive effect of Myco-
plasma meleagridis on nonreplicating antigens. Avian Dis
25:954-963.
95. Ortmayer, U.B. 1970. A cultural field screening procedure
for detection of Mycoplasma meleagridis in the reproductive
tractofturkeys. MS Thesis, University ofCalifomia, Davis. CA.
96. Ortmayer, U.B., and R. Yamamoto. 1981. Mycoplasma
meleagridis antibody detection by enzyme-linked immu-
nosorbent assay (ELISA). Frac 30thWest Poult Dis Confand
15th Poult Uealth Symp, Davis, CA, pp. 63-66.
97. Peterson, I.L. 1968. Field significance ofMycoplasma me-
leagridis infection. Poult Sci 47:1708-1709.
98. Pohl, R. 1969. Airsacculitis and pantothenic acid-biotin defi-
ciency in turkeys in New Zealand. NZ Vet J 7: 183.
99. Res, R., and R., Yamamoto.1971. Pathogenesisofsingle and
mixed infections causedby Mycoplasma meleagridis and Myco-
plasmagallisepticum in turkey embryos. AmJ VetRes 32:63-74.
100. Reis, R., J.M L. DaSilva, and R. Yamamoto. 1970.
Pathologic changes in the joint and other organs of turkey
poults after intravenous inoculation of Mycoplasma melea-
gridis.AvianDis 14:117-125.
101. ReportofWorking Party. (R.F. Gordon, chairman). 1965.
A new syndrome in turkey poults. Vet Rec 77: 1292.
102. Resende, M., R. Reis, and P.P. Ornellas-Santos. 1969.
Mycoplasma of poultry origino 1II. ldentification of Myco-
plasma meleagridis. Arq Esc Vet 21:157-161.
103. Rhoades, K.R. 1969a. A hemagglutination-inhibition test for
Mycoplasma meleagridis antibodies. Avian Dis 13:22-26.
104. Rhoades, K.R. 1969b. Experimentally induced Mycoplasma
meleagridis infection ofturkey reproductive tracts. Avian Dis
13:508-519.
105. Rhoades, K.R. 1971a. Mycoplasma meleagridis infection:
Reproductive tract lesions in mature turkeys. Avian Dis
15:722-729.
106. Rhoades, K.R. 1971b. Mycoplasma meleagridis infection:
Development oflesions and distribution of infection in turkey
embryos. Avian Dis 15:762-774.
107. Rhoades, K.R. 1971c. Mycoplasma meleagridis infection:
Development of air sac lesions in turkey poults. Avian Dis
15:910-922.
108. Rhoades, K. 1977. Turkey sinusitis: Synergism between My-
coplasma synoviae and Mycoplasma meleagridis. Avian Dis
21:670-674.
109. Rhoades, K.R. 1978a. Comparison of Mycoplasma melea-
gridis antibodies demonstrated by robe agglutination and he-
magglutination-inhibition test. Avian Dis 22:633-638.
110. Rhoades, K.R. 1978b. lnhibition of avian mycoplasmal he-
magglutination by IgM type antibody. Poult Sci 57:608-610.
111. Rhoades, K.R. 1981a. Pathogencity ofstrains ofthe 1 J K N
Q R group of avian mycoplasmas for turkey embryos and
poults. Avian Dis 25:104-111.
112. Rhoades, K.R. 1981b. Turkey airsacculitis: Effect ofmixed
mycoplasmal infections. Avian Dis 25:131-135.
113. Rosenfeld, L.E., and T.M. Grimes. 1972. Natural and
experimental cases of airsacculitis associated with Myco-
plasma meleagridis infections in turkeys. Aust Vet J 48:
240-243.
114. Rott, M., U. Pfutzner, U. Gigas, and B. Mach. 1989. Die
nachweishaufigkeit von Mycoplasma meleagridis bei repro-
duktionsputen in abhangigkeit vom legealter. Arch Exper Vet
Med Leipzig 43:737-741.
115. Saif, Y.M., and K.I. Brown. 1972. Treatrnent of turkey
semen to eliminate Mycop.lasma meleagridis. Turkey Res,
Ohio Agric Res Cent, Woos~, OU, pp. 49-50.
Micoplasmosis. 223
116. Saif, Y.M., P.D. Moorhead, and E.H. Bohl. 1970a. Myco-
plasma meleagridis and Escherichia coli infections in
germfree and specific pathogen free turkey poults: Produc-
tion of complicated airsacculitis. Am J Vet Res 31:1637-
1643.
117. Saif, y M., K.E. Nestor, and K.E. McCracken. 1970b.
Tylosin tartrate absorption ofturkey and chicken eggs dipped
using pressure and temperature differentials. Poult Sci
49:1641-1649.
118. Saif, Y.M., L.C. Ferguson, and K.E. Nestor. 1971. Treat-
ment ofturkey hatching eggs for control of Arizona infection.
AvianDis 15:448-461.
119. Schar, R.D., and I.L. Peterson. 1982. The national poultry
improvement plan-an update (with reference to the control
ofsalmonellosis and mycoplasmosis). Proc US Anim Health
Assoc 86:445-453.
120. Sharp, P., P. VanEss, B. Ji, and C.B. Thomas. 1991. Im-
munobinding assay for the speciation of avian mycoplasmas
adapted for use with a 96-well filtration manifold. Avian Dis
35:332-336.
121. Shimizu, T.,andT. Yagihashi.1980.lsolationofMycoplasma
meleagridis from turkeys in Japan.JpnJ Vet Sci 42:41-47.
122. Sokkar, I.M., A.M. Soliman, S. Mousa, and M.Z.
ElDemerdash. 1986. In-vitro sensitivity of mycoplasma
and associatedbacteria isolated from chickens and turkeys and
ducks atthe areaofUpper Egypt. AssiutVetMedJ 15:243-250.
123. Stipkovits, L., G. Laber, and E. Schultze. 1977. Prophylac-
tical and therapeutical efficacy oftiamuline in mycoplasmosis
of chickens and turkeys. Poult Sci 56: 1209-1215.
124. Takahata, T., R. Yamamoto, and H.B. Ortmayer. 1994.
Unpublished data.
125. Thornton, G.A., D.R. Wise, and M.K. Fuller. 1975. A
Mycoplasma meleagridis haemagglutination-inhibition test.
VetRec96:113-114.
126. Uppal, P.K., D.R. Wise, and M.K. Boldero. 1972. Ultras-
tructural characteristics of Mycoplasma gallisepticum, M.
gallinarum and M. meleagridis. Res Vet Sci 13:200-201.
127. Vlaovic, M.S., and C.H. Bigland. 1971a. A review ofmy-
coplasma infections relative to Mycoplasma meleagridis. Can
VetJ 12:103-109.
128. Vlaovic, M.S., and C.H. Bigland. 1971b. The attempted
immunization ofturkey hens with viable Mycoplasma melea-
gridis. Can J Comp Med 35:338-341.
129. Wise, D.R., and M.K. Fuller. 1975a. Experimental repro-
duction of turkey syndrome '65 with Mycoplasma melea-
gridis and Mycoplasma gallisepticum and associated changes
in serum protein characteristics. Res Vet Sci 19:201-203.
130. Wise, D.R., and M.K. Fuller. 1975b. Eradication ofMyco-
plasma meleagridis from a primary turkey breeder enterprise.
Vet Rec 96:133-134.
131. Wise, D.R., M.K. Boldero, and G.A. Thornton.1973. The
pathology and aetiology ofturkey syndrome '65 (T.S.65). Res
Vet Sci 14:194-200.
132. Wise, D.R., M.K. Fuller, and G.A. Thornton.1974. Experi-
mental reproduction of turkey syndrome '65 with Myco-
plasma meleagridis. Res Vet Sci 17:236-241.
133. Yamamoto, R. 1967. Localization and egg transmission of
Mycoplasma meleagridis in turkeys exposed by various
routes. Ann NY Acad Sci 143:225-233.
134. Yamamoto, R. 1978. Mycoplasma meleagridis infection. In
M.S. Hofstad, B. W. Calnek, C.F. Helmboldt, W.M. Reid, and
H.W. Yoder, Jr. (eds.). Diseases ofPouttry, 7th ed. lowa State
University Press, Ames, lA, pp. 250-260.
135. Yamamoto, R. 1991. Mycoplasma meleagridis infection In
B. W. Calnek, H.J. Barnes, C.W. Beard, W.M. Reid, and H. W.
Yoder, Jr. (eds.). Diseases of Poultry, 9th ed. lowa State
University Press, Ames, lA, pp. 212-223.
136. Yamamoto, R., and C.H. Bigland. 1964. Pathogenicity to
224 . Enfermedades de las aves
chicks of Mycoplasmaassociatedwith turkey airsacculitis.
Avian Ois 8:523-531.
137. Yamamoto, R., and C.R. Bigland. 1965.Experimentalpro-
duction of airsacculitisin turkey poults by inoculationwith 149.
"N"-type Mycoplasma.Avian Ois 9: 108-118.
138. Yamamoto, R., and C.R. Bigland. 1966. Infectivity of
Mycoplasmameleagridisfor turkey embryos.Am J Vet Res
27:326-330.
139. Yamamoto,R;, and A. Ortiz. 1974.Microtiter agglutination
test for Mycoplasmameleagridis.Proc 15th World's Poult
Congr,New Orleans,LA, pp. 171-172.
140. Yamamoto,R., and R.B. Ortmayer. 1966.Pathogenicityof
Mycoplasmameleagridisfor turkey and chicken embryos.
Avian Ois 10:268-272.
141. Yamamoto,R.,andR.B.Ortmayer.I967a.EffectofMycoplasma 152.
meleagridis on reproductiveperformance.PouitSci46:1340.
142. Yamamoto, R., and R.B. Ortmayer. 1967b. Hatcher and
intraflock transmissionof Mycoplasmameleagridis.Avian
Os 11:288-295.
143. Yamamoto, R., and R.B. Ortmayer. 1967c.LocaJization
andpersistenceof avianmycoplasmain fue genitalsystemof
the matureturkey.J Am Vet Med Assoc 150:1371.
144. Yamamoto,R., and H.B. Ortmayer.1969. Eggtransmission
of Mycoplasmameleagridisin naturallyinfectedturkeysun-
der different matingsystems.Poult Sci 48:1893.
145. Yamamoto,R., and H.B. Ortmayer. 1971.ControlofMyco-
plasmameleagridis(N-strain). Proc 19th World Vet Congr
2:498-501.
146. Yamamoto, R., C.H. Bigland, and H.B. Ortmayer. 1965.
Characteristicsof Mycoplasmameleagridissp.n., isolated
from turkeys.J BacterioI90:47-49.
147. Yamamoto, R., C.H. Bigland, and H.B. Ortmayer.1966a.
SensitivityofMycoplasmameleagridisto variousantibiotics.
PoultSci45:1139.
INTRODUCCiN
La infeccin por Mycoplasmasynoviae(M S) se presenta
con msfrecuenciacomo una infeccin subclinicade apa-
rato respiratoriosuperior.Puedeprovocarinfeccinen sa-
cos areos cuando se combina con enfermedad de
Newcastle(EN), bronquitis infecciosa(BI) o ambas.En
otras ocasionesMS se hacesistmicay producesinovitis
infecciosa,una enfermedadinfecciosacrnica en pollos y
pavos, que involucra de maneraprimaria las membranas
sinovialesde las articulacionesy cubiertastendinosas,pro-
duciendouna sinovitis exudativa,tenovaginitiso bursitis.
HISTORIA
La sinovitis infecciosa,Olson y colaboradores(67, 68) la
describieronpor primera vez y la relacionaroncon un
(Captulo9)
148. Yamamoto, R., C.H. Big1and,and I.L. Peterson. 1966b.
Egg transmission of Mycoplasma me1eagridis. Poult Sci
45:1245-1257.
Yamamoto, R., H.B. Ortmayer, and C.S. Joshi. 1968. Per-
sistance ofMycoplasma meleagridis in the genitalia of experi-
mentaIly infected turkeys. Poult Sci 47:1734.
150. Yamamoto, R., H.B. Ortmayer, and M. Matsumoto. 1970.
Standardization and application of Mycop1asma meleagridis
agg1utination test. Proc 14th World's Poult Congr Sci Comm
3:139-148.
151. Yamamoto, R., F.H. Kratzer, and H.B. Ortmayer. 1974.
Recent research on Mycoplasma meleagridis. Proc 23rd
West Pou1tDis Conf and 8th Poult HeaIth Symp, Davis, CA,
pp. 53-54.
Yamamoto, R., H.B. Ortmayer, and R.K. Edson. 1978.
Micro-hemagglutination-inhibition test for Mycop1asma me-
leagridis. Proc 16th World's Poult Congr 9:1417-1427.
153. Yamamoto, R., H.B. Ortmayer, and R.K. Edson. 1979.
Serology of Mycoplasma meleagridis. Proc 28th West Poult
Dis Conf and 13th Poult Hea1th Symp, Davis, CA, p. 23.
154. Yoder, H:,v., Jr. 1970. Preincubation heat treatrnent of chicken
hatching eggs to inactivate mycoplasma. Avian Dis 14:75-86.
155. Yoder, H.W.,Jr., and M.S. Hofstad.1964. Characterization
of avian mycoplasma. Avian Dis 8:481-512.
156. Zhao, S., and R. Yamamoto. 1993a. Species-specific recom-
binant DNA probes for Mycoplasma me1eagridis. Vet Micro-
bioI35:179-185.
157. Zhao, S., and R. Yamamoto. 1993b. Detection of Myco-
plasma meleagridis by polymerase chain reaction. Vet Micro-
bioI36:91-97.
158. Zhao, S., R. Yamamoto, G. Y. Ghazikhanian, and M.I. Khan.
1988. Antigenic analysis ofthree strains ofMycoplasma melea-
gridis ofvarying pathogenicity. Vet MicrobioI18:373-377.
S. H Kleven
micoplasma.Se presentauna forma respiratoriade infec-
cin por M synoviae(70), e infeccin en sacosareosse
producecon algunosaislamientosde M synoviaecuando
se combina con vacunacincontra EN y BI (50). Vase
Jordan(39, 40) Y Timms (90) pararevisionesde la biblio-
grafia de MS.
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
La sinovitis infecciosa se observ primero en aves en cre-
cimiento de 4 a 12 semanasde edad en regiones de produc-
cin de aves de engorda, en EVA durante los decenios de
1950 y 1960. De 1970 a 1990, la forma de sinovitis se
observ pocas veces en pollos en EVA, pero la forma
respiratoria se present con mayor frecuencia. La infeccin
sin aparentessignos clinicos no es poco frecuente. La infec-
cin por MS se desarrolla a menudo en ponedoras comer-
ciales en granjas con edadesmltiples (58, 73). La sinovitis

infecciosa, por lo general, se presenta en pavos cuando
tienen lOa 20 semanas de edad. Las parvadas reproductoras
de todas las razas comerciales de pollos y pavos estn
libres de infeccin. MS es de distribucin mundial.
. ETIOLOGA
Clasificacin
Las colonias de micoplasmas se observan como satlites
adyacentes a colonias de Micrococcus, segn describieron
Chalquest y Fabricant (18), quienes identificaron el reque-
rimiento por dinucletido de nicotinamida adenina (NAO)
(23). Oierks y colaboradores lo designaron como serotipo
S. Olson y colaboradores (71) estudiaron varios aislamien-
tos y propusieron el nombre de M. synoviae, que despusse
confirm como una especie separada (41).
La identificacin se basa en las colonias tipicas y la
morfologia celular, caracteristicas bioquimicas, requeri-
mientos especialespara crecimiento y reaccionesserolgicas.
La inmunotluorescencia de las colonias de micoplasmas es
el mtodo ms rpido y exacto para identificar aislamientos
de campo.
Morfologa y tincin
En preparaciones teidas con Giemsa, M synoviae aparece
como cuerpos cocoides pleomrficos de aproximadamente
0.2 IJm de dimetro. Estudios ultraestructurales del sinovio
aviar, muestran a MS como vesculas endocitticas. Las c-
lulas micoplsmicas son redondas o en forma de pera con
ribosomas granulares. Son de 300 a 500 nm de dimetro,
carecen de pared celular y estn rodeadas por una unidad de
membrana de tres capas (97). Una capa superficial extrace-
lular se puede observar por microscopia electrnica con
ruthenio rojo y tincin negativa (1).
Requerimientos de crecimiento
Se necesita dinucletido de nicotinamida adenina para el
crecimiento (18); sin embargo, puede ser posible utilizar la
nicotinamida en vez del NAD que es ms caro, para la pro-
duccin de antgenos (22). El suero es esencial para el
crecimiento, y se prefiere el suero de cerdo (17). El creci-
miento en agar se da por incubacin de las placas en un
contenedor cerrado para prevenir la deshidratacin del agar.
La temperatura ptima es de 37 c.
En aislamiento primario, se pueden presentar antge-
nos tisulares, toxinas y anticuerpos; por lo tanto, se reco-
mienda transferir un pequeo inculo a las 24 horas o hacer
diluciones del inculo en caldo. Las transferencias se hacen
con una pipeta con 10% del inculo. La inoculacin en me-
dio de caldo con un hisopo de algodn proveniente de
trquea, hendidura coanal o lesin de saco areo o sinovial Penicilina G potsica"
es satisfactoria. El sembrado directo en placas de agar puede
resultar en colonias en 3 a 5 das de incubacin, pero el
aislamiento en caldo es ms sensible. Los cultivos en caldo
se deben incubar hasta notar un cambio de color del indica-
dor, rojo fenol, de rojo a naranja o amarillo (por lo general
despusde 3 a 7 das); entonc~ el cultivo se debe transferir
Micoplasmosis. 225
a un agar en placa y sesubcultiva en otro caldo de cultivo. MS
es sensible a pH bajo; por tanto, los cultivos que se incuban
por ms de unas horas despus de que el indicador rojo fenol
ha cambiado a amarillo pH 6.8) pueden no ser viables.
Se observan las placas para buscar la presencia de colonias
de micoplasmas despus de 3 a 5 dias con microscopio con
luz indirecta o de baja intensidad con un aumento de 30x.
Se obtiene excelente crecimiento con medio de Frey
modificado (27) (cuadro 9-2) como se explica adelante; se
ajusta el pH a 7.8 con 20%de NaOHy se esteriliza con filtro.
Para cajas de agar utilicese 1% de un agar purificado como
ionagar nm. 2, agar Noble o agar Oifco purificado. Todos
los componentes excepto la cisteina, NAO, suero y penici-
lina se esterilizan por autoclave a 121C por 15 minutos.
Se enfran a 50 C y de manera asptica se agregan los
componentes anteriores, que se esterilizaron por filtracin y
se calentaron a 50 C. Sevierten las cajaspara formar una capa
de 5 mm. El rojo fenol se puede eliminar de las placas agar.
Morfologa y colonias
Las colonias en medios slidos se observan mejor con
microscopio de diseccin a 30x con luz indirecta; parecen
como colonias levantadas, redondas y ligeramente en enre-
jado con o sin centros. Las colonias varan de menos de 1 a
3 mm de dimetro, lo que depende del nmero de colonias
presentes,adaptabilidad al medio y edad del cultivo. El cre-
cimiento se aprecia en medios slidos a los 3 a 5 das.
Propiedades bioqumicas
Las caracteristicas bioquimicas de M. synoviae han sido
descritas (18, 23). MS fermenta glucosa y mal tosa con
produccin de cido, pero sin gas, en medio enriquecido.
No fermenta lactosa, dulcitol, salicina o trehalosa. MS es
fosfatasa negativo y produce peliculas y manchas (41).
Algunos aislamientos pueden hemaglutinar eritrocitos
de pollo y pavo. Su capacidad para reducir salesde tetrazolio
es muy limitada.
Caldo base de micoplasma 22.5 9
(CBM)
Glucosa 39
Suero porcino 120 mL
Oinucletido de nicotinamida 0.1 9
adenosina (NAO)
Hidrocloruro de Cistena 0.1 9
Rojo fenol (1%) 2.5 mL
Acetato de talio (1%)" 5 mL
1 000 000 unidades
,
Agua destilada 1 000 mL
Ajustar el pH a 7.8 con NaOH a 20% y filtro esterilizado
. Para muestras potencialmente contaminadas se puede agregar
20 mLde acetato de talio a 1% y 2 milk>nesde unidades de penK:ilina ~
litro. La penicilina puede sustituirse por ampicilina (200 mg/L a 1 gIL)
226 . Enfermedades
delasaves
Resistencia a agentes qumicos y fsicos
La resistencia a desinfectantes no se detennina todavia, pero
es probablemente similar a otros micoplasmas. Las aves de
un dia colocadas en casetas contaminadas, que fueron lim-
piadas y desinfectadas y se conservan vacias por una sema-
na, no se llegan a infectar (28). M. synoviae no es estable a
pH de 6.8 o ms bajo. Es sensible a temperaturas superiores
a 39 C. Soporta el congelamiento; sin embargo, se reduce
el titulo. No se han alcanzado los extremos, pero en material
de yema, MS es viable por lo menos siete aflos a -63 C
y despus de dos aflos a -20 C. Los cultivos en caldo
conservados a -70 C o cultivos liofilizados conservados a
4 C son viables por varios aflos. Hubo supervivencia en las
plumas, hasta por tres dias a temperatura ambiente, y hasta
por 12 horas en la cavidad nasal de un voluntario, mientras
que en gran parte del resto de los materiales, la superviven-
cia fue menor a un dia (20).
Estructura antignica
Se estudiaron antgenos con pruebas de aglutinacin en
placa con suero (APS; 69), aglutinacin en tubo (AT; 95),
hemaglutinacin (94), precipitina en agar gel (PAG 85) Y de
ELlSA (35, 74, 77). Estudios que han empleado tcnicas
de inmunomancha, han caracterizado los principales ant-
genos de membrana inmungenos de MS (3, 4, 5). Una de
estas protenas, la p4l, se mostr promisoria como un
antgeno en una ELISA de puntos, mientras que la p53 y la
p22 no tuvieron un buen desarrollo (3). Entre las cepas de
MS, vari el tamat'lo molecular de las principales protenas
de membrana (5).
La informacin disponible seala hacia un solo seroti-
po de M. synoviae (23, 71) Y las tcnicas de hibridacin
DNA-DNA muestran pequea heterogeneidad entre las ce-
pas de MS (104, 105). Las cepas de este microorganismo se
pueden diferenciar por medio del anlisis de restriccin
de endonucleasa del DNA(55, 60). Un procedimiento sim-
ple y ms rpido para diferenciar las cepas de MS es la PCR
utilizando cebadores arbitrarios (24).
El suero de pollos infectados con MS en ocasiones
aglutina antgeno en placa de M gallisepticum (71,72).
Lo contrario se presenta con menos frecuencia. Roberts y
Olesuik (84) sugirieron que las reacciones cruzadas se
relacionaban con la presencia del factor reumatoide y se
podria estimular por reacciones tisulares. Cuando se utiliza
la prueba de inhibicin de la hemaglutinacin (IH) o AT, son
mnimas las reacciones cruzadas. Tambin hay epitopos
compartidos entre MG y MS (2, 105). Existen anticuerpos
monoclonales especificos de especie contra MS (37). Se ha
descrito (61) un antgeno de 55 OOO-mW,relacionado con
hemaglutinacin, que muestra homologa con la protena Pl
de M pneumoniae, y la protena se ha clonado y secuen-
ciado de manera parcial (62). Se han identificado receptores
a la inmunoglobulina GFc (53).
Patogenicidad
Existe considerablevariacin entre los aislamientosen su
capacidadparaproducir enfermedad;muchosaislamientos
ocasionan poca o ninguna enfermedad. Los pases en
(Captulo9)
embrin, el cultivo tisular o en caldo reducen su capacidad
para producir infeccin tpica. Los pases en embrin pare-
cen tener menos efecto en la patogenicidad que los pases en
caldo. M. synoviae aislado de lesiones de sacosareos puede
provocar ms aerosaculitis, mientras que los aislado de
sinoviaproducen principalmente sinovitis (51). Laaerosa-
culitis se exacerba por la vacunacin de EN-BI (50,88) o
cualquier infeccin respiratoria.
La gravedad de la aerosaculitis depende de la viru-
lencia del IBV utilizado con MS (36). Las lesiones de
sacosareos se agravan con temperaturas ambientales fras
(103). La infeccin de la bolsa de Fabricio ocasiona inmu-
nosupresin en pollos, y la infeccin dual con MS resulta
en lesiones ms graves en sacos areos (31). En pavos
infectados con MS y que muestran sinovitis intensa, se
han observado signos nerviosos con lesiones de vasculitis
menngea(19).
PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
Los pollos, pavos y gallinas de Guinea (76) son los huspe-
des naturales de M synoviae. Los patos (9, 91), gansos (lO),
pichones (8, 79), codomizjaponesa (8) y las perdices patas
rojas (78) se pueden encontrar infectadas de manera natural.
Los faisanes y los gansos (87), patos (100) y pericos (13)
son susceptiblespor inoculacin artificial. Se aisl M synoviae
de gorriones domsticos (Passer domesticus) en Espaa
(78); Kleven y Fletcher (49) encontraron que los gorriones
se pueden infectar de manera artificial, pero son muy resis-
tentes. Los conejos, ratas, cobayos, ratones, cerdos y corde-
ros no son susceptiblesa la inoculacin experimental (68).
La infeccin natural en pollos se observa desde una
semana,pero la infeccin aguda en general se aprecia cuando
los pollos tienen 4 a 16 semanasde edad y los pavos de lO
a 24 semanasde edad. En ocasiones se desarrolla la infec-
cin aguda en pollos adultos. La infeccin crnica es pos-
terior a la fase aguda y puede persistir por toda la vida de la
parvada. La etapa crnica se puede ver a cualquier edad y
en algunas parvadas no va precedida por la infeccin aguda.
La aerosaculitis se presenta en pavos de un dia de edad
y animales ms viejos en parvadas infectadas con MS. La
inoculacin en sacosareosen pavos libres de MS resulta en
aerosaculitis (30, 82). La inoculacin de embriones de po-
llos de 18 das de edad en saco vitelino, result en sinovitis
y aerosaculitisen los pollos (14). MS sepuedeaislar de lesiones
durante la fase aguda de la enfermedad, pero la infeccin
del aparato respiratorio superior es permanente (50).
Transmisin
La transmisin lateral se presenta con facilidad por medio
de contacto directo. M. synoviae se ha demostrado en
aparato respiratorio de pollos testigo en contacto de 1 a
4 semanas despus de la infeccin de los principales (70).
Sucede la diseminacin entre bacterias en el mismo cuarto.
En muchos aspectos, la diseminacin parece similar a la de

M gallisepticum, (65) excepto que es ms rpida. Sin em-
bargo, se informan infecciones de diseminacin lenta (98).
La transmisin se da va el aparato respiratorio, y por lo
general, 100% de las aves se llega a infectar, aunque ninguna
o slo muy pocas desarrollen lesiones articulares.
La transmisin vertical se observa en pollos infectados
de manera natural y artificial (16). Con la prueba de aglu-
tinacin es posible demostrar la infeccin en madres y
progenie, aun sin signos clnicos. Sin embargo, muchas
parvadas nacidas de madres infectadas permanecen libres
de la infeccin. La transmisin vertical tiene una funcin
importante en la diseminacin de MS en pollos y pavos.
Por tanto, todos los huevos utilizados para la produccin de
vacunas con virus vivo se deben obtener de parvadas libres
de MS. La infeccin experimental de reproductoras de
engorda result en MS en trquea de la progenie de un dia
de edad, huevos infrtiles y embriones muertos en el casca-
rn entre los 6 y 31 das posinoculacin (93). Cuando se
llegan a infectar parvadas de reproductoras comerciales
durante la produccin de huevo, el ndice de transmisin en
el huevo parece ser ms alto durante las primeras 4 a 6
semanasdespus de la infeccin; la transmisin puede cesar
despus,pero las parvadas infectadas pueden transmitir MS
en cualquier momento.
Periodo de incubacin
La sinovitis infecciosa se ha observado en pollitos de seis
das de edad, lo cual sugiere que el periodo de incubacin
puede ser relativamente corto en aves infectadas por trans-
misin mediante huevo. El periodo de incubacin despus
de la exposicin por contacto es, por lo general, de 11 a 21
das. Se pueden detectar anticuerpos antes de que inicie la
enfermedad clnica de manera evidente. En aves infecta-
das de manera experimental por inoculacin de las 3 a 6
semanasde edad con exudado de articulacin de aves infec-
tadas o yema de embriones infectados, el orden de suscep-
tibilidad y periodo de incubacin es como sigue: cojinete
plantar, 2 a 10 das; intravenoso, 7 a 10 das, intracraneal, 7
a 10 das; intraperitoneal, 7 a 14 das; intrasenos, 14 a 20
das; instilacin conjuntival, 20 das. Las aves tambin son
susceptibles a la inoculacin intramuscular. La inoculacin
intratraqueal resulta en infeccin de la trquea y senos en
cuatro das y se disemina mediante contacto con rapidez a
otras aves. Las lesiones en sacos areos se observan al
mximo de los 17 a 21 das despus del desafio por aerosol
(50). El periodo de incubacin vara con el ttulo y la
patognesis del inculo.
Signos
PoI/os
Los primeros signos observables en una parvada afectada
con sinovitis infecciosa son cresta plida, claudicacin y
crecimiento retardado. Conforme progresa la enfermedad,
las plumas se ven erizadas y la cresta se encoge. En algunos
casos,la cresta se ve de color rojo azuloso. Las hinchazones,
por lo general, se presentan alrededor de las articulaciones
y las ampollas en la pechuga son comunes. Las articulacio-
nes tibiotarsianas y los cojinetes plantares, por lo comn
se ven afectados. nero en all!unas aves se afectan todas las
Micoplasmosis . 227
articulaciones. Sin embargo, a veces se encuentran aves con
infeccin generalizada, pero no con hinchazn aparente de
las articulaciones. Las aves se aprecian indiferentes, deshi-
dratadasy emaciadas.Aunque las aves estn muy enfermas,
muchas continan comiendo y bebiendo si se encuentran
cerca del alimento y el agua. A menudo las heces tienen una
coloracin verdosa, las cuales contienen grandes cantidades
de cido rico o ulatos. Los signos agudos descritos con
anterioridad son seguidos por recuperacin lenta; sin em-
bargo, la sinovitis puede persistir durante la vida de la
parvada. En otros casos, no hay o no se nota la fase aguda
y slo se observan unas cuantas aves enfermas de manera
crnica en una parvada. Los pollos infectados va el aparato
respiratorio pueden mostrar estertores ligeros en 4 a 6 das
o pueden ser asintomticos.
La infeccin en sacos areos puede manifestarse a
cualquier edad, pero se observa con mayor frecuencia como
motivo de decomiso en aves de engorda (47). En condi-
ciones de campo, casi todas las lesiones en sacos areos
resultantes de infeccin por M synoviae se dan en invierno.
La progenie de reproductoras infectadas con MS puede
aumentar los decomisos por sacosareos,ganancias de peso
reducidas y menor eficiencia alimentaria.
La inoculacin experimental de gallinas con aerosol de
MS result en una cada detectable en la produccin de hue-
vo una semanaposdesafio; a las dos semanasla produccin
cay a 18% y a las cuatro semanasla produccin regres a
lo normal (56).
Sin embargo, con la infeccin de adultos desarrollada
de manera natural, la produccin o calidad del huevo se
afecta por lo general en poco o nada (59,73), aunque se han
observado casos de prdidas en la produccin de huevos.
Pavos
M. synoviae, por lo general, ocasiona el mismo tipo de
signos en pavos y pollos. La claudicacin es el signo ms
notable. Por lo general, existen hinchazones con calor fluc-
tuante de una o ms articulaciones en aves con cojera. En
ocasiones, existe agrandamiento de la bolsa estemal. Las
aves muy enfermas pierden peso, pero muchas que no estn
tan afectadas,ganan peso de manera satisfactoria cuando las
separan de la parvada. En pavos infectados de manera
experimental (68) el primer signo es la falta de crecimiento.
Los signos respiratorios no se observan, por lo general,
en pavos, pero se ha aislado MS de exudado de senos
obtenido de parvadas de pavos que mostraban baja inci-
dencia de sinusitis. Rhoades (81) describi un efecto de
sinergismo entre MS y M meleagridis en la produccin
de sinusitis en pavos. La inoculacin en cojinete plantar en
pavos resulta en el cese total de la produccin de huevo.
Morbilidad y mortalidad
Pollos
La morbilidad en parvadas con sinovitis clnica vara de 2 a
75%, siendo 5 a 15% 10ms usual. La afeccin respiratoria
por lo comn, es asintomtica,pero de 90 a 100% de las aves
pueden estar afectadas. La mortalidad, por lo comn es
menor a 1%, pudiendo llegar hasta 100/0.En pollos infectados
de manera experimental, la mortalidad puede variar de O a
100%.deoendiendode la vade inoculacin v dosis del inculo.
228 . Enfermedadesde las aves
Pavos
La morbilidad en las parvadas infectadas, por lo general, es
baja (1 a 20%), pero la mortalidad por pisoteo y canibalismo
puede ser significativa.
lesiones macroscpicas
Pollos
En las primeras etapas de la sinovitis infecciosa, las aves
con frecuencia presentan un exudado gris a cremoso que
afecta las membranas sinoviales de las vainas de los tendo-
nes (figura 9-8), articulaciones y bolsa de esternn y hepa-
toesplenomegalia. Por lo comn, los riones se ven
hinchados, moteados y plidos. Conforme progresa la en-
fermedad, se puede encontrar exudado caseoso que afecta
las vainas tendinosas de las articulaciones y se extiende
hacia los msculos y sacos areos. Las superficies articula-
res, en particular la tibiotarsiana y articulaciones de los
hombros, se adelgazan de manera variable hasta que se
marca de hoyos con el tiempo (figura 9-9). En general, no
se ven lesiones macroscpicas en el aparato respiratorio
superior. En la forma respiratoria de la enfermedad se puede
desarrollar aerosaculitis.
Figura 9-8. Cojinete plantar hinchado incidido de un pavo
de ocho semanas de edad, con tejido de granulacin y
exudado purulento circundante a los flexores digitales.
En pollos se pueden ver lesiones similares.
Figura 9-9. Ulceracin de superficie articular de tibiotarso
dista! de un pollo con sinovitis infecciosa.
(Captulo9)
Pavos
Las hinchazones de las articulaciones pueden no ser tan
sobresalientescomo en pollos, pero a menudo se encuentra
exudado fibrinopurulento cuando se abren las articu-
laciones.Las lesionesen el aparato respiratorio son variables.
Histopatologia
Ya se describieron la histopatologa de la sinovitis infeccio-
sa (43, 46, 87) en pollos y la enfermedad respiratoria oca-
sionada por M synoviae en pollos (26), y pavos (30, 83).
Las articulaciones, en particular del pie y del corvejn,
tienen un infiltrado de heterfilos y fibrina en los espacios
articulares y en las vainas tendinosas. Las membranas sino-
viales son hiperplsicas con formacin vellosa y un infiltra-
do nodular subsinovial de linfocitos y macrfagos (figura
9-10). Las superficies cartilaginosas, con el tiempo, se
decoloran, adelgazano pican. Los sacosareospueden tener
lesiones benignas que consisten en edema, proliferacin
capilar y acumulacin de heterfilos y restos necrticos en
la superficie a lesiones ms graves con hiperplasiade clulas
epiteliales, un infiltrado difuso de clulas mononucleares y
necrosis caseosa. Otras lesiones mencionadas y relaciona-
das con la sinovitis infecciosa son hiperplasia del sistema
de monocitos-macrfagos relacionado con las arterias cu-
biertas del bazo, infiltrados linfoides en el corazn, hgado
y molleja, y atrofia tmica y de la bursa. La patologa
cardiaca ha sido descrita con detalle (45).
Inmunidad
Los pollos expuestos intranasalmente a M. synoviae fueron
resistentes a subsecuentes desafios en el cojinete plantar
(70). Los pollos inmunizados por via intranasal con un
mutante de MS sensible a la temperatura fueron protegidos
contra aerosaculitis por lo menos 21 semanas(64). Antes de
Figura 9-10. Membrana sinovial hiperplsica con mltiples
agregados linfoides subsinoviales de un paila de siete sema-
nas de edad con sinovitis infecciosa.

la exposicin a MS-H, una cepa mutante sensible a la
temperatura, protegi contra un desafio subsecuente, con
una cepa de campo virulenta productora de sinovitis (86).
La inoculacin parenteral de MS a menudo agobia al
ave antes de desarrollar una resistencia adecuada.La resis-
tencia a las lesiones inducidas por MS es dependiente de la
bursa (52, 96), mientras que los linfocitos dependientes del
timo pueden ser necesarios para el desarrollo de las lesiones
sinoviales macroscpicas (52).
DIAGNSTICO
Aislamiento e identificacin
El diagnstico positivo puede hacerse por medio del aisla-
miento e identificacin de M synoviae. El aislamiento de
las lesiones en aves infectadas de manera aguda no es dificil,
pero en las etapas crnicas de la infeccin pueden no encon-
trarse microorganismos viables. El aislamiento de aparato
respiratorio es ms exacto en aves infectadas de manera
crnica (para mtodos de aislamiento y medios; vase Re- las patas o articulaciones tibiotarsianas, esplenomegalia y
querimientos de crecimiento). La tcnica de anticuerpos
fluorescentes utilizando improntas de colonias (21) o colo-
nias intactas (89) puede emplearse para la identificacin.
Se ha descrito la deteccin directa de DNA de MS en
tejidos o medios de cultivo, al utilizar sondas DNA (25, 38,
44, 106). ste es un mtodo sencillo y rpido de deteccin, sinovitis. M. ga//isepticum tambin puede provocar ampo-
pero tal vez no sea adecuada la sensibilidad. La reaccin en
cadena de la polimerasa es un mtodo de deteccin del DNA
de MS sencilla, rpida y muy sensible,en tejidos o medios de
cultivo (29, 54, 107), y a nivel comercial, se puedenencontrar
equipos de PCR (92). Los procedimientos PCR son compa-
rables en sensibilidad al aislamiento y a la identificacin.
Serologa
El antigeno est disponible de manera comercial para la
prueba de APS. En cada paquete se dan las direcciones
correspondientes para su uso. Por lo general, se mezclan
0.02 mL de suero con una cantidad igual de antigeno en una
placa de vidrio, que se agita con cuidado y se observa para
ver aglutinacin. El antigeno debe probarse a diario con
sueros positivo y negativo conocidos. En las aves infecta-
das, se requiere aproximadamente de 2 a 4 semanaspara que
se desarrollen anticuerpos (69).
En algunas parvadas se presentan reactores no espec-
ficos cuando se usa la prueba APS (32, 102), en especial en
parvadasinmunizadas mediante vacunascon emulsin oleosa
contra varios patgenos.El antigeno M. ga//isepticum puede
aglutinarse de manera ocasional, pero la reaccin es un poco
tarda y, por lo general, baja en titulo (72). Para confirmar
la especificidad de la reaccin, se emple la prueba IH(94).
Con el fin de detectar anticuerpos en suero, secreciones
respiratorias, liquido sinovial, bilis, glndula de Hard, ovi-
ducto y yema, se ha utilizado una prueba de inmunoperoxi-
dasa indirecta, utilizando como sustrato a colonias intactas
de micoplasmas (7, 11, 12).
Por lo comn, se utiliza la prueba de ELISA (35, 74,
77) como medio de diagnstico y para pruebas rutinarias en
parvadas y puede llegar a reemplazar a la aglutinacin en
Micop/asmosis 229
placa como la prueba serolgica primaria. A nivel comercial
se pueden conseguir equipos de ELISA.
Mediante el aislamiento e identificacin de M syno-
viae a partir de las vas respiratorias superiores (85), o por
PCR, se puede conseguir una confirmacin adicional de los
resultados serolgicos.
Los pavos producen una baja concentracin de anti-
cuerpos despus de la infeccin respiratoria; por tanto, la
prueba de aglutinacin no es eficaz para determinar el
estadode MS en la parvada. Se desarrollan importantes canti-
dadesde anticuerpos despusde la inoculacin en el cojinete
plantar (30, 80). Diferentes antgenos comerciales varan en
su capacidad para detectar aglutininas en pavos. Los pavos
infectados de manera individual, tal vez no desarrollen an-
ticuerpos detectables (75). Se pueden necesitar cultivos y
pruebas de IH para detectar la infeccin en algunos casos.
Diagnstico diferencial
Se puede hacer un diagnstico presuntivo con base en la
palidez de la cresta, emaciacin, excremento, debilidad de
agrandamiento de hgado y riones. Las bacterias que oca-
sionan sinovitis o artritis se deben eliminar mediante proce-
dimientos bacteriolgicos.
Adems pueden estar presentes Staphy/ococcus au-
reus, E. co/i, pasteurelas y salmonelas como causantes de
llas en la pechuga y lesiones articulares (68,71).
La fibrosis de los tendones extensor metatarsiano o
flexor digital e infiltracin linfoctica del miocardio relacio-
nado con el patgeno de artritis viral ayuda a diferenciarlo
de M. synoviae (57). El suero de pollos infectados con
tenosinovitis viral no aglutina antgeno de MS, pero se debe
tener en mente que la~ aglutininas MS pueden existir sin
afeccin evidente de las articulaciones.
En casos con afeccin respiratoria, se deben eliminar
M gallisepticum y otras causasde enfermedad respiratoria.
TRATAMIENTO
M synaviaeessusceptiblein vitro a varios antibiticos, incluso
clortetraciclina, danofloxacina, eurofloxacina, lincomicina,
oxitetraciclina, espectinomicina, espiromicina, tetraciclina,
tiamulina y tilosina (15, 42, 48, 99). En contraste con
M. gallisepticum, los aislamientos MS parecen ser resis-
tentes a la eritromicina(99). No se informa de resistencia
adquirida a los antibiticos para MS, aunque los ltimos
aislamientos parecen responder menos a la clortetraciclina
que los anteriores (66). En general, la medicacin apropiada
es de valor en la prevencin de aerosaculitis o sinovitis,
pero el tratamiento es menos efectivo si ya hay lesiones.
La medicacin de antibiticos no elimina la infeccin de
MS de la parvada.
Un resumen de datos obtenidos de campo y estudios
experimentales indica que la clortetraciclina (50 al 00 g/ton
de alimento) administrada de forma continua proporciona
un control satisfactorio de la sinovitis infecciosa en pollos.
230 . Enfermedades de las aves
Mayores concentraciones (cerca de 200 g/ton) se requieren
para controlar la sinovitis despus de que se desarrolla la
infeccin. En pavos, las concentraciones profilcticas de
200 g/ton son necesarias.La eficacia de la clortetraciclina se
puede vincular con el aislamiento de MS de que se trate (66).
La lincomicina-espectinomicina soluble (2 g/4 L de
agua de bebida) es valiosa en la prevencin de la aerosacu-
litis en aves de engorda (33) y en pavipollos (34). La tia-
mulina en el agua para beber (0.006 a 0.025%) es efectiva
en la prevencin de la aerosaculitis y la sinovitis en pollos
(6). Se emplean otros productos, pero su valor en el trata-
miento de MS no se ha estudiado de manera suficiente.
PREVENCiN Y CONTROL
M. synoviae se transmite en huevo y el nico mtodo de
control eficaz es seleccionar pollos y pavos de parvadas
libres de MS. Casi todas las parvadas reproductoras prima-
rias se encuentran libres de la infeccin, y se debe disponer
de fuentes de reemplazo de parvadas reproductoras libres de
MS. Se deben manejar medidas de bioseguridad eficaces
para prevenir la introduccin de la infeccin.
Los brotes de infeccin de MS en aves de engorda
pueden rastrearse hasta parvadas reproductoras especficas.
A menudo, para el momento en que se encuentra infectada
REFERENCIAS
l. Ajufo, J.C., and K.G. Whithear. 1980. The surface layer of
Mycoplasma synoviae as demonstrated by fue negative stain-
ing technique. Res Vet Sci 29:268-270
2. Avakian, A.P., and S.H. Kleven.1990. The humoral immune
responseof chickens to MYc,oplasmagallisepticum and potential
causesoffalse positive reactions in avian Mycoplasmaserology.
1989. Zentralbl Bakteriol Mikrobiol Hyg (SuppI20):500-512.
3. Avakian, A.P., and S.H. Kleven.1990. Evaluation of SDS-
polyacrylamide gel electrophoresis purified proteins of My-
coplasma gallisepticum and Mycoplasma synoviae as
antigens in a dot ELISA. Avian Dis 34:575-584.
4. Avakian, A.P., and S.H. Kleven. 1990. The humoral irnmune
response of chickens to Mycoplasma gallisepticum and My-
coplasma synoviae studied by immunoblotting. Vet Microbiol
24:155-170.
5. Avakian, A.P., D.H. Ley, and S.H. Kleven. 1992. Compari-
son of Mycoplasma synoviae isolates by immunoblotting.
Avian PathoI21:633-642.
6. Baughn, C.O., W.C. Alpaugh, W.H. Linkenheimer, and
D.C. Maplesden. 1978. Effect of Tiamulin in chickens and
turkeys infected experimentally with avian mycoplasma.
Avian Dis 22:620-626.
7. Bencina, D., and J.M. Bradbury. 1991. Indirect immuno-
peroxidase assay for fue detection of antibody in chicken
Mycoplasma infections. Avian PathoI20:113-124.
8. Bencina, D., T. Tadina, and D. Dorrer. 1987. Mycoplasma
species isolated from six avian species. Avian Pathol 16:
653-664.
9. Bencina, D., T. Tadina, and D. Dorrer. 1988. Natural infec-
tion of ducks with Mycoplasma synoviae an Mycoplasma
gallisepticum a Mycoplasma egg transmission. Avian Pathol
17:441-449.
(Captulo9)
la parvada reproductora, la transmisin a los huevos es
baja o ya no resulta de importancia clnica. El tratamiento
con antibiticos de las reproductoras no es eficaz para
eliminar a MS de la parvada; por lo que la decisin de
sacrificar a las parvadas reproductoras infectadas, general-
mente se toma con bases econmicas. Si tales parvadas se
conservan para produccin de huevo, la progenie se debe
incubar de manera separaday aislada de las parvadas libres
deMS.
Para la eliminacin de MS, no resulta eficaz el trata-
miento de los reproductores con antibiticos, aunque tal vez
se reduzca el nivel de transmisin por huevo.
El tratamiento de los huevos con antibitico s tales
como tilosina por inmersin de los huevos o inoculacin de
los mismos con tilosina y gentamicina (63) o tratamiento
con calor (101), de los huevos incubables se utiliza en las
parvadas reproductoras con el fin de prevenir la transmisin
de MS en los huevos. La exposicin de las reproducto-
ras antes del inicio de la produccin de huevo con MS
virulento reduce la transmisin en los huevos. Esto slo se
debe utilizar en parvadas en las cuales se desarrollar
casi con certeza la infeccin. A nivel comercial se encuentra
disponible una bacterina inactivada en emulsin de aceite,
pero no se ha estudiado de manera adecuadasu participacin
en el control de MS. En Australia, en pruebas de campo, se
ha probado una cepa vacunal viva de MS sensible a la
temperatura, MS-H, no obstante, no se ha comercializado
todava (86).
lO. Bencina, D., T. Tadina, and D. Dorrer.1988. Natural infec-
tion of geese with Mycoplasma gallisepticum and Myco-
plasma synoviae and egg transmission of the Mycoplasma.
Avian PathoI17:925-928.
11. Bencina, D., l. Mrzel, A. Svetlin, D. Dorrer, and T.
Tadina-Jaksic. 1991. Reactions of chicken biliary immu-
noglobulin A with avian mycoplasmas. Avian Pathol
20:303-313.
12. Bencina, D., A. Svetlin, D. Dorrer, and T. Tadina-Jaksic.
1991. Humoral and local antibodies in chickens with mixed
infection with three Mycoplasm(l species. Avian Pathol
20:325-334.
13. Bozeman, L.U., S.U. KIeven, and R.B. Davis. 1984. Myco-
plasma challenge studies in budgerigars (Melopsittacus undu-
latus) and chickens. Avian Dis 28:426-434.
14. Bradbury, J.M., and L.J. Uowell. 1975. The response of
chickens to experimental infection 'in ovo' with Mycoplasma
synoviae. Avian PathoI4:277-286.
15. Bradbury, J.M., C.A. Yavari, and C.J. Giles. 1994. In vitro
evaluation ofvarious antimicrobials against Mycoplasma galli-
septicum and Mycoplasma synoviae by the micro-broth
method, and comparison with a commercially-prepared test
system. Avian PathoI23:105-115.
16. Carnaghan, R.B.A. 1961. Egg transmission of infectious
synovitis. J Comp Pathol 71 :279-285.
17. Chalquest, R.R. 1962. Cultivation ofthe infectious-synovi-
tis-type pleuropneumonia-like organisms. Avian Dis 6:36-43.
18. Chalquest, R.R., and J. Fabricant.1960. Pleuropneumonia-
like organisms associated with synovitis in fowls. Avian Dis
4:515-539.
19. Chin, R.P., C.V. Meteyer, R. Yamamoto, U.L. Shi-
vaprasad, and P.N. KIein. 1991. Isolation of Mycoplasma

synoviae from the brains of commerciaI meat turkeys with
meningeal vasculitis. Avian Ois 35:631-637.
20. Christensen, N.H., C.A. Yavari, A.J. Mc8ain, and J.M.
8radbury. 1994. Investigations into the survival of Myco-
plasma gaIlisepticum, Mycoplasma synoviae and Mycoplas-
ma iowae on material s found in the poultry house
environment. Avian PathoI23:127-143.
21. Corstvet, R.E., and W.W. Sadler. 1964. The diagnosis of
certain avian diseases with the fluorescent antibody tech-
nique. Poult Sci 43:1280-1288.
22. DaMassa, A.J., and H.E. Adler. 1975. Growth of Myco-
plasma synoviae in a medium supplemented with nicoti-
namide instead of B-nicotinamide adenine dinucleotide.
Avian Ois 19:544-555.
23. Dierks, R.E., J.A. Newman, and 8.S. Pomeroy. 1967.
Characterization of avian mycoplasma. Ann NY Acad Sci
143:170-189.
24. Fan, H., S.H. KJeven, and M.W. Jackwood.1994. Applica-
tion of polymerase chan reaction with arbitrarily primers to
stran identification of Mycoplasma gaIlisepticum. 10M Lett
3:443.
25. Fernandez, C., J.G. Mattsson, g. 811lske, and K.-E. Jo-
hansson.1993. Species-specific oligonucleotide probes com-
plementary to 16S rRNA of Mycoplasma gaIlisepticum and
Mycoplasma synoviae. Res Vet Sci 55: 130-136.
26. Fletcher, O.J., D.P. Anderson, and S.H. Kleven. 1976.
Histology of air sac lesions nduced n chickens by contact
exposure to Mycoplasma synoviae. Vet PathoI13:303-314.
27. Frey, M.L., R.P. Hanson, and D.P. Anderson. 1968. A
medium for the isolation of avian mycoplasmas. Am J Vet Res
29:2163-2171.
28. Furuta, K., Y. Makino, K. Komi, Y. Nakamura, and S.
Oda. 1985. Sanitization of a chicken house contamnated with
Mycoplasmas. Jpn Poult Sci 22:126-133.
29. Garcia, M., M.W. Jackwood, S.H. KJeven, S. Levisohn,
and K.-E. Johansson. 1994. Oetection of Mycoplasma gaIli-
septicum, M. synoviae, and M. iowae by polymerase chan
reaction and .species-specific oligonucleotide probes. 10M
Lett 3:480.
30. Ghazikhanian, G., R. Yamamoto, and D.R. Cordy. 1973.
Response of turkeys to experimental nfection with Myco-
plasma synoviae. Avian Ois 17:122-136.
31. Giambrone, J.J., C.S. Eidson, and S.H. KJeven. 1977.
Effect of nfectious bursaI diseaseon the response of chickens
to Mycoplasma synoviae, Newcastle disease virus, and nfec-
tious bronchitis virus. Am J Vet Res 38:251-253.
32. Glisson, J.R., J.F. Dawe, and S.H. KJeven. 1984. The effect
of oil-emulsion vaccnes on the occurrence of nonspecific
plate agglutination reactions for Mycoplasma gaIlisepticum
and M. synoviae. Avian Ois 28:397-405.
33. Hamdy, A.H., S.H. KJeven, E.L. McCune, 8.S. Pomeroy,
and A.C. Peterson. 1976. Efficacy of Lnco-spectin water
medication on Mycoplasma synoviae airsacculitis n broilers.
Avian Ois 20:118-125.
34. Hamdy, A.H., Y.M. Saif, and C.W. Kasson. 1982. Efficacy
of lincomycn-spectinomycn water medication on Myco-
plasma meleagridis airsacculitis in commerciaIly reared tur-
key poults. Avian Ois 26:227-233.
35. Higgins, P.A., and K.G. Whithear. 1986. Oetection and
differentiation of Mycoplasma gallisepticum and Myco-
plasma synoviae antibodies n chicken serum usng enzyme-
lnked immunosorbent assay. Avian Ois 30:160-168.
36. Hopkins, S.R., and H.W. Yoder, Jr. 1982. lnfluence of
nfectious bronchitis strans and vaccnes on the ncidence
of Mycoplasma synoviae airsacculitis. Avian Ois 26:741-
752.
37. Hwang, Y.S., V.S. Panangala, C.R. Rossi, J.J. Giambrone,
and L.H. Lauerman. 1989. Monoclonal antibodies that
Micop/asmosis. 231
recognize specific antigens ofMycoplasmagaIlisepticum and
M. synoviae, Avian Ois 33:42-52.
38. Hyman, H.C., S. Levisohn, D. Yogev, and S. Razin. 1989.
ONA probes for Mycoplasma gaIlisepticum and Mycoplasma
synoviae: Application in experimentally infected chickens.
Vet Microbiol 20:323-338.
39. Jordan, F.T. W. 1975. Avian mycoplasma and pathogenicity-
A review. Avian PathoI4:165-174.
40. Jordan, F.T.W.1981. Mycoplasma-induced arthritis in poul-
try. Israel J Med Sci 17:622-625.
41. Jordan, F.T.W., H. Erno, G.S. Cottew, K.H. Hinz, and L.
Stipkovits.1982. Characterization and taxonomic description
of five Mycoplasma serovars (Serotypes) of avian origin and
their elevation to species rank and further evaIuation of fue
taxonomic status of Mycoplasma synoviae. lnt J Syst Bacte-
rioI32:108-115.
42. Jordan, F.T. W., S. Gilbert, D.L. Knight, and C.A. Yavari.
1989. Effects of Baytril, Tylosin, and Tiamulin on avian
mycoplasmas. Avian PathoI18:659-673.
43. Kawakubo, Y., K. Kume, and M. Yoshioka. 1980. Histo-
and immuno-pathologicaI studies on experimental Myco-
plasma synoviae infection of fue chicken. J Comp Pathol
457-467.
44. Kempf, l., F. Gesbert, M. Guittet, J.P. Le PenDer, and G.
Bennejean. 1991. Sondes nucliques spcfiques de Myco-
plasma gaIlisepticum et Mycoplasma synoviae: Prparation
et intret. Revue de Mdicine Vtrinaire 142:887-892.
45. Kerr, KM., and N.O. Olson. 1967. Cardiac pathology asso-
ciated with viral and mycoplasmal arthritis in chickens. Ann
NY acad Sci 143:204-217.
46. Kerr, KM., and N.O. Olson. 1970. Pathology of chickens
inoculated experimentally or contact-infected with Myco-
plasma synoviae. Avian Ois 14:291-320.
47. King, D.D., S.H. Kleven, D.M. Wenger, and D.P. Ander-
son. 1973. Field studies with Mycoplasma synoviae. Avian
Ois 17:722-726.
48. Kleven, S.H., and D.P. Anderson. 1971. In vitro activity of
various antibiotics against Mycoplasma synoviae. Avian Ois
15:551-557.
49. Kleven, S.H., and W.O. Fletcher. 1983. La1>oratoryinfection of
house sparrows (Passerdomesticus)with Mycoplasrna gallisep-
ticum and Mycoplasma synoviae. Avian Ois 27:308-311.
50. Kleven, S.H., D.O. King, and D.P. Anderson. 1972. Airsac-
culitis in broilers from Mycoplasma synoviae: Effect on air
sac lesions of vaccinatingwith infectious bronchitis and New-
castle virus. Avian Ois 16:915-924.
51. Kleven, S.H., O.J. Fletcher, and R.B. Davis.1975. Influence
of strain of Micoplasma synoviae and route of infection on
development of synovitis or airsacculitis in broilers. Avian
Ois 19:126-135.
52. Kume, K, Y. Kawakubo, C. Morita. E. Hayatsu, and M.
Yoshioka. 1977. Experimentally induced synovitis of chick-
ens with Mycoplasma synoviae: Effects of bursectomy and
'thymectomy on course ofthe infection forthe firstfourweeks.
Am J Vet Res 38:1595-1600.
53. Lauerman, L.H., and R.A. Reynolds-Vaughn. 1991. Im-
munoglobulin G Fc receptors of Mycoplasma synoviae.
Avian Ois 35:135-138.
54. Lauerman, L.H., F.J. Hoerr, A.R. Sharpton, S.M. Shah,
and V.L. van Santen. 1993. Oevelopment and application of
a polymerase chain reaction assay for Mycoplasma synoviae
Avian Ois 37:829-834.
55. Ley, O.H., and A.P. Avakian. 1992. An outbreak of Myco-
plasma synoviae infection in North Carolina turkeys: Com-
parison of isolates by sodium dodecyl sulfate-polyacrylamide
gel electrophoresis and restriction endonuclease anaIysis.
Avian Ois 36:672-678.
56. Lott. B.D.. J.H. Drott. T.H. Vardaman. and F.N. Reece.
232 . Enfermedades de las aves
1978. Effect ofMycoplasma synoviae on egg quality and egg
production of broiler breeders. Poult Sci 57:309-311.
57. MacDonald, J.W., C.J. Randall, M.D. Dagless, and D.A.
McMartin. 1978. Observations on viral tenosynovitis (viral
arthritis) in Scotland. Avian Pathol 7:471-482.
58. Mohammed, U.O., T.E. Carpenter, R. Yamamoto, and
D.A. McMartin. 1986. Prevalence ofMycoplasma gallisep-
ticum and M. synoviae in commercia1layers in southern and
central California. Avian Dis 30:519-526.
59. Mohammed, U.O., T.E. Carpenter, and R. Yamamoto.
1987. Economic impact of Mycoplasma gallisepticum
and M. synoviae in comrnercial layer flocks. Avian Dis
31:477-482.
60. Morrow, C.J., K.G. Whithear, and S.U. Kleven. 1990.
Restriction endonuclease analysis of Mycoplasma synoviae
strains. Avian Dis 34:611-616.
61. Morsy, M.A., V.S. Panangala, and P.C. Uu. 1993. 1dentifi-
cation and characterization of a Mycoplasma synoviae
55,000-molecular-weight antigen associated with hemagglu-
tinin. Avian Dis 37:1097-1104.
62. Morsy, M.A., V.S. Pananga1a. V.L. van Santen, and R.C.
Bird. 1993. Cloning and partial sequence analysis of a My-
coplasma synoviae DNA fragment encoding epitopes shared
with fue majar adhesin P 1 protein of Mycoplasma pneumo-
niae. AvianDis 37:1105-1112.
63. Nascimento, E.R., and M.G.F. Nascimento. 1994. Eradica-
tion of Mycoplasma gallisepticum and M. synoviae from a
chicken flock in Brazil. Proc West Poult Dis Conf 43:58-59.
64. Nonomura, l., and Y. Imada. 1982. Temperature-sensitive
mutant of Mycoplasma synoviae. l. Production and selection
of a nonpathogenic but immunogenic clone. Avian Dis
26:763-775.
65. Olson, N.O., and K.M. Kerr.1967. The duration and distri-
bution of synovitis-producing agents in chickens. Avian Dis
11:578-585.
66. Olson, N.O., and S.P. Sahu. 1976. Efticacy of chortetracy-
cline against Mycoplasma synoviae isolated in two periods.
Avian Dis 20:221-229.
67. Olson, N.O., J.K. Bletner, D.C. She1ton, D.A. Munro, and
G.C. Anderson. 1954. Enlarged joint condition in poultry
caused by an infectious ag.ent [abst.] Poult Sci 33:1075.
68. Olson, N.O., D.C. Shelton, J.K. B1etner, D.A. Munro, and
G.C. Anderson. 1956. Studies of infectious synovitis in
chickens. Am J Vet Res 17:747-754.
69. Olson, N.O., K.M. Kerr, and A. Campbell. 1963. Control
ofinfectious synovitis. 12. Preparation oran agglutination test
antigen. Avian Dis 7:310-317.
70. Olson, N.O., U.E. Adler, A.J. DaMassa, and R.E. Corstvet.
1964. The effect of intranasal exposure to Mycoplasma
synoviae and infectious bronchitis on development oflesions
and agglutinins. Avian Dis 8:623-631.
71. Olson, N.O., K.M. Kerr, and A. Campbell. 1964. Control
ofinfectious synovitis. 13. The antigen study ofthree strains.
Avian Dis 8:209-214.
72. Olson, N. O., R. Yamamoto, and U. Ortmayer. 1965.
Antigenic relationship between mycoplasma synoviae and
Mycoplasma gallisepticum. Am J Vet Res 26: 195-198.
73. Opitz, U.M. 1983. Mycoplasma synoviae infection in
Maine's egg farms. Avian Dis 27:324-326.
74. Opitz, U.M., J.B. Dup1essis, and M.J. Cyr. 1983. Indirect
micra enzyme linked immunosorbent assay ELISA for fue
detection of antibodies to Mycopla..,ma synoviae and Myco-
plasma gallisepticum. Avian Dis 27:773-786.
75. 0r1iz, A., and S.U. Kleven.I992. SerologicaldetectionofMyco-
plasma synoviae infection in turkeys. Avian Dis 36:749-752.
76. Pascucci, S., N. Maestrini, S. Govoni, and A. Prati. 1976.
Mycoplasma synoviae in fue guinea-fowl. Avian Pathol
5:291-297.
(Captulo9)
77. Patten, R.E., P.A. Higgins, and K.G. Whithear. 1984. A
urease-ELISA for the detection ofmycoplasma infections in
poultry.AustVetJ 61:151-155.
78. Poveda, J.R., J. Carranza, A. Miranda, A. Garrido, M.
Hermoso, A. Fernandez, and J. Dornenech. 1990. An epi-
zootiological study ofavian Mycoplasmas in Southern Spain.
Avian PathoI19:627-633.
79. Reece, R.L., L. Ireland, and P.C. Scott. 1986. Mycoplas-
mosis in racing pigeons. Aust Vet J 63:166-167.
80. Rhoades, K.R. 1975. Antibody responses ofturkeys experi-
mentally exposed to Mycoplasma synoviae. Avian Dis
19:437-442.
81. Rhoades, K.R. 1977. Turkey sinusitis: Synergism between
Mycoplasma synoviae and Mycoplasma meleagridis Avian
Dis 21 :670-674.
82. Rhoades, K.R. 1981. Turkey airsacculitis: Effect of mixed
mycoplasmal infections. Avian Dis 25:131-135.
83. Rhoades, K.R. 1987. Airsacculitis in turkeys exposed to
Mycoplasma synoviae membranes. Avian Dis 31 :855-860.
84. Roberts, D.H., and O.M. Olesuik.1967. Serological studies
with Mycoplasma synoviae. Avian Dis 11:104-119.
85. Sahu, S.P., and N.O. Olson. 1976. Evaluation of broiler
breeder tlocks for nonspecific Mycoplsma synoviae reac-
tion. Avian Dis 20:49-64.
86. Scott, P.C., J. Jones, C.J. Morrow, D.H. Ley, and K.G.
Whithear. 1994. Experiences with a live attenuated Myco-
plasmasynoviae vaccine. Proc WestPoultDis Conf43:97-98.
87. Sevoian, M., G.H. Snoeyenbos, H.I. Rasch, and I.M.
Reynolds. 1958. Infectious synovitis. l. Clinical and patho-
logical manifestations. Avian Dis 2:499-513.
88. Springer, W. T., C. Luskus, and S.S. Pourciau. 1974.lntec-
tious Bronchitis and mixed infections of Mycoplasma
synoviae and Escherichia coli in gnotobiotic chickens. l.
Synergistic role in the airsacculitis syndrome. Infect Immun
10:578-589.
89. Talkington, F.D., and S.H. Kleven.1983. A classification of
laboratory strains of avian Mycoplasma serotypes by direct
immunotluorescence. Avian Dis 27:422-429.
90. Tirnrns, L.M. 1978. Mycoplasma synoviae: A review. Vet
BuIl48:187-198.
91. Tiong, S.K.1990. Mycoplasmas and acholeplasmas isolated
from ducks and their possible association with pasteurellas.
Vet Rec 127:64-66.
92. Tyrrell, P., and P. Anderson.1994. Efticacy ofsample pooling
for the detection ofMycoplasmagallisepticum and Mycoplasma
synoviae utilizing PCR. Proc West Poult Dis Conf 43:62.
93. Vardarnan, T.H. 1976. The resistance and carrier status of
meat-type hens exposed to Mycoplasma synoviae. Poult Sci
55:268-273.
94. Vardarnan, T.H., and H.W. Yoder. Jr. 1969. Preparation
of Mycoplasma synoviae hemagglutinating antigen and its
use in the hemagglutination-inhibition test. Avian Dis
13:654-661.
95. Vardarnan, T.H., snd H. W. Yoder, Jr. 1971. Preparation of
Mycoplasma synoviae antigen for the tube agglutination test.
Avian Dis 15:462-466.
96. Vardarnan, T.H., K. Landaeth, S. Whatley, L.J. Dreesen,
and R. Glick. 1973. Resistance to Mycoplasma synoviae is
bursal dependent. Infect Immun 8:674-676.
97. Walker, E.R., M.H. Friedrnan, N.O. Olson, S.P. Sahu, and
H.F. Mengoli. 1978. An ultrastructural study of avian
synovium infected with an arthrotropic Mycoplasma, Myco-
plasma synoviae. Vet PathoI15:407-416.
98. Weinack, O.M., G.H. Snoeyenbos, and S.H. Kleven. 1983.
Strain ofMycoplasma synoviae oflow transmissibility. Avian
Dis27:1151-1156.
99. Whithear, K.G., D.D. RowtelI, E. Ghiocas, and K.L.
Hughes. 1983. Evaluation and use ora micro-broth dilution

procedure for testing sensitivity offerrnentative avian myco-
plasmas to antibiotics. Avian Dis 27:937-949.
100. Yamada, S., and K. Matsuo.1983. Experimental infection
of ducks with Mycoplasma synoviae. Avian Dis 27:762-765.
101. Yoder, H. W., Jr. 1970. Preincubation heat treatment ofhatch-
ing eggs to inactivate mycoplasma. Avian Dis 14:75-86.
102. Yoder, H.W.,Jr. 1989. Nonspecific reactions tomycoplasma
serum plate antigens induced by inactivated poultry disease
vaccines. Aviait Dis 33:60-68.
103. Yoder, H.W., Jr., L.N. Drury, and S.R. Hopkins. 1977.
Intluence of environment on airsacculitis: Effects of relative
humidity and air temperature on broilers infected with Myco-
plasmasynoviae and infectious bronchitis. Avian Dis 21:195-208.
INTRODUCCiN
Por lo general el Mycoplasma iowae, se relaciona con
disminuciones en la incubabilidad y mortalidad embrionaria
en pavos. Se sabe que de manera experimental induce
mortalidad en embriones de pavo y pollo y aerosaculitis
benigna a moderada y anormalidades en las patas de pollos
y pavos.
HISTORIA
Yoder y Hofstad (41) aislaron y caracterizaron la cepa lowa
695 de micoplasma aviar y subsecuentemente la designa-
ron como serotipo aviar I (42). Ms tarde, Dierks y colabo-
radores (17) clasificaron en grupos separados los serotipos
1,J, K, N, Q y R de micoplasmas aviares;despusse les reuni
en un solo grupo, relacionado (2, 3, 19). Ms tarde designa-
ron al microorganismo como Mycoplasma iowae (23).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
Se infonna que ademsde existir en Norteamrica,hay
M. iowae en el oestede Europa(22), estede Europa(5) e
India (33). Sepiensaquetiene distribucinmundial.
. ETIOLOGA
Clasificacin
La identificacin de M. iowae se basaen que son colonias
que tienen morfologa celular tpica de micoplasmas,en
susrequerimientosespecialesde crecimientoy reacciones
Micoplasmosis. 233
104. Yogev,D., S. Levisohn, S.H. Kleven, D. Halachmi, and S.
Razin. 1988.RibosomalRNA geneprobesto detectintraspe-
cies heterogeneityin Mycoplasma gallisepticum and M.
synoviae.Avian Dis 32:220-231.
105. Yogev,D., S. Levisohn, and S. Razin. 1989. Genetic and
antigenicrelatedness
betweenMycoplasmagallisepticumand
Mycoplasmasynoviae.Vet Microbio! 19:75-84.
106. Zhao, S., and R. Yamamoto. 1990. RecombinantDNA
probesfor Mycoplasmasynoviae.Avian Dis 34:709-716.
107. Zhao, S., and R. Yamamoto. 1993. Detection of Myco-
plasmasynoviaeby polymerasechain reaction.Avian Pathol
22:533-542.
S.R K/even y C. Baxter-Jones
serolgicas. La inmunofluorescencia de las colonias de
micoplasmas (39) es el mtodo ms rpido y exacto para la
identificacin de los aislamientos de campo.
Morfologa y tincn
Como con otros micoplasmas,con la tinci6n de Giemsao
en el examende campooscuro,los microorganismosapa-
recenen forma de cocobacilosy muestranpleomorfismo.
MedianteMI, el pleomorfismoes evidentey las clulas
estnrodeadaspor una membranacelular en tres capasy
carecede paredcelular(23).
Requerimientos de crecmiento
Como otros micoplasmas, M. iowae tiene requerimientos de
crecimiento complejos, uno de los cuales es el colesterol.
La incubacin es a 37C, y el crecimiento se manifiesta de
manera aerbica o con CO2 agregado (23). La recupera-
cin de M iowae de tejidos pareceser ms fcil por medio del
sembrado directo, en agar en cajas, que por inoculacin en
caldo (1). Aunque se han utilizado varias formulaciones de
medios para micoplasma de manera exitosa, la formulacin
descrita por Bradbury (7) trabaja bien. Los aislamientos de
campo de M iowae pueden ser intolerantes a ciertos elemen-
tos de los medios, y es recomendable efectuar chequeos de
control de calidad en el extracto de levadura y en los lotes
de suero antes de utilizarlos con cultivos de microorganis-
mos que no han tenido pasajesseriadosen medios artificiales.
Morfologa de la colona
Las colonias son caractersticas de micoplasma y muestran
la morfologa tpica de un huevo estrellado en medios
slidos, y son de 0.1 a 0.3 mm de dimetro (41).
Propiedades bioqumicas
M. iowae fennenta glucosade maneraaerobiay anaerobia,usa
arginina, no utiliza urea, es fosfatasa negativo, no produce
234 . Enfermedades de las aves
pelcula y manchas, y no reduce cloruro de tetrazolio (23).
Tiene la capacidad de crecer en presencia de 0.5 a 1.0% de
sales biliares (36).
Resistencia a agentes qumicos y fisicos
La resistencia de M. iowae a los desinfectantes no se ha
determinado, pero tal vez sea similar a la de otros mico-
plasmas. Parece que M iowae es ms resistente que M. ga-
llisepticum o M. synoviae (16); sobreviven hasta por cinco
das en las plumas y seis das en el cabello humano y
otros materiales. Esto podra tener implicaciones para el
sitio terminal de desinfeccin, en especial con la existencia
de un modo de transmisin oral/fecal. Sin embargo, de
manera prctica, el microorganismo parece inactivarse me-
diante la limpieza y desinfeccin adecuados.
Estructura antignica
La estructura antignica de M iowae no est bien estudiada.
Se hicieron pruebas de aglutinacin (41) Y ELISA (24), pero
la respuesta de anticuerpos no es fuerte (14, 15); existe un
problema con reacciones no especficas con ELISA (24). Se
ha estudiado la estructuraantignica por medio de anticuerpos
monoclonales (32). Parece que existe una importante diver-
gencia antignica entre las cepas deM. iowae (8, 21, 32, 43).
Patogenicidad
Existe variabilidad en la patogenicidad y virulencia de las
cepas de M iowae (34, 41). La infeccin experimental con
este micoplasma ocasiona mortalidad en embriones en po-
llos y pavos (13,20,30, 34,41). En el campo parece que
ocasiona mortalidad embrionaria y disminuye la incubabi-
lidad en pavos.
La prdida de incubabilidad es muy variable y depende
de lo extenso de la transm~in vertical. No siempre se
encuentran prdidas apreciables en la incubabilidad de
los huevos que provienen de parvadas reproductoras de pa-
vos infectados. No obstante, en otras ocasiones las prdidas
pueden ser ms bien graves y prolongadas. Se desconocen
las razones para estas diferencias observadas, pero podran
comprender la variacin en la patogenicidad de las cepas de
M. iowae, las condiciones de incubacin y la susceptibilidad
de razas de pavos.
El desafio artificial con M. iowae en pavos, induce una
aerosaculitis de leve a moderada (17, 34, 41), as como
lesiones en las piernas tanto en pollos como en pavos (10,
15, 12, 41). Adems de las lesiones en piernas, la inocu-
lacin artificial en pollitos reproductores de un da de
edad caus un pobre desarrollo y deficiente emplumado (11).
Resulta dificil la produccin de un modelo de desafio que
induzca una infeccin persistente, con el propsito de eva-
luar antimicrobianos; para tales casos, se ha recomendado
un procedimiento que implica la inoculacin en el pulmn
en pavipollos de un da de edad (26). Sin embargo, hay
pocos informes clnicos en pollos o pavos o de mortalidad
embrionaria en pollos, en condiciones de campo. Se inform
de un brote relacionado con M. iowae en pavos hem-
bra comerciales que mostraban debilidad en las piernas y
deshidratacin (4ffi.
(Captulo9)
PA TOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
El huspednatural de M iowae es el pavo, pero no es
infrecuenteel aislamientoen pollos (5, 41). M iowaetam-
bin se puedeaislar de pericosdel Amazonasde cabeza
amarilla(6).
Transmisin, portadores, vectores
Se sabe que slo las especiesaviares pueden infectarse con
M iowae.Adiferenciadeotrosmicoplasmasaviares,M. io-
wae muestran una predileccin por las vas digestivas
(31.).La transmisin en los huevos se observa en pavos (41,
30). La infeccin puede diseminarse de manera venrea, y
los mtodos modernos de inseminacin con semen infecta-
do puede tener una parte en la diseminacin (35).
Puede desarrollarse la transmisin horizontal, pero el
microorganismo no se disemina con rapidez en parvadas
jvenes. Dentro de una parvada y antes de alcanzar la
madurez reproductiva, a muy pocas aves se les puede iden-
tificar como positivas a un cultivo.
Despus de que la postura empieza, luego de insemi-
nacin artificial y por algunas semanasde all en adelante,
un gran porcentaje de aves puede convertirse en positiva a
cultivo. Al microorganismo se le recupera tanto de la cloaca
como de la vagina. La infeccin puede diseminarse por va
venrea (28), en particular durante la inseminacin artificial
despusdel contacto de las manos con la vagina. El semen
infectado tambin puede tener alguna participacin en la
diseminacin del microorganismo. Se han caracterizado
bien los patrones de transmisin vertical (20). En cualquier
parvada infectada, es posible identificar a las aves que no
ponen ningn huevo infectado. Otras aves slo ponen uno
o pocos huevos infectados, mientras el resto pone varios
huevos infectados. Este ltimo grupo es el que resulta
importante para determinar la extensin de la transmisin
vertical.
Signos
En pavos vivos no se observan signos clinicos, aunque
existe un informe de una relacin de M iowae con debilidad
de piernas en pavipollos jvenes (40). Los huevos prove-
nientes de pavos reproductores infectados pueden tener
menor incubabilidad (por lo general, 2 a 5%). Por lo comn,
durante los ltimos 10 das de incubacin mueren los em-
briones afectados, de manera tpica dentro de los das 18 a
24, aunque la muerte puede ser ms tarda.
Lesiones macroscpicas
Las lesiones en embriones afectados consisten de manera
primaria de falta de crecimiento y congestin con varios
grados de hepatitis, edema y esplenomegalia (41, 30).
En ocasiones los embriones afectados muestran una anor-
malidad del pulmn, particularmente en los casos graves.
Estaslesionesno se puedenconsiderar como patognomnicas
v tal vez ~ean muv ~imilare~ a lao;oh~ervadao;cuando ~e

sobrecalientan los embriones en la incubadora (18). La
aerosaculitis en pollos y pavos inoculados es, por lo general,
de ligera a moderada, y similar a las lesiones originadas por
otros micoplasmas (17, 34, 41). La inoculacin de pavipo-
Ilos de un da de edad resulta en falta de crecimiento, plumaje
pobre, tenosinovitis y anormalidades en extremidades que
incluyen condrodistrofia, tibia girada, desviacionesdel pie, y
algunas veces erosin del cartlago articular de la articula-
cin tibiotarsiana, y ruptura del tendn flexor digital (15,
41). Las lesiones de las patas son parecidas a las observadas
en pollos experimentales, incluso la rotura del tendn flexor
digital, pero las lesiones por lo general, son menos graves
que en pavos (14). La inoculacin de pavipollos con M io-
wae puede resultar en atrofia de la bursa (9). No se informa
de lesiones en condiciones de campo, tal vez debido a que
los embriones infectados no nacen.
Histopatologa
Despus de la inoculacin de pavipollos de un dia de edad,
las lesiones en el bazo consisten en clulas reticulares con
macrfagos, clulas plasmticas y heterfilos en el parn-
quima. La bolsa de Fabricio presenta congestin con infil-
tracin de clulas plasmticas, heterfilos y clulas
reticulares. Macrfagos, linfocitos heterfilos y clulas plas-
mticas se observan en la lmina propia del duodeno, ileo y
tonsilas cecales. Hay poco cambio que se observa en el
cartilago y tendn, excepto por el edema en las vainas
tendinosas (15). Despus de la inoculacin en sacos areos
en pavipollos, las lesiones consisten en engrosamiento de
los sacosareos que contienen grandes cantidades de clulas
inflamatorias, principalmente linfocitos. En algunas reas
hay folculos linfoides. El exudado en la superficie mucosa
contiene fibrina y clulas inflamatorias (34).
Inmunidad
Existe muy poca informacin disponible de la inmunidad a
M iowae, aunque se observan respuestas de anticuerpos
(41,24). Igualmente, hay muy poca informacin acerca de
la edad de susceptibilidad de los pavos. En una parvada
de pavos reproductores adultos, resulta dificil o imposible
infectar a ciertos individuos (4). Los reproductores que se
han infectado y que transmiten la infeccin de manera
vertical hacia sus huevos, por lo general resuelven la infec-
cin; esto sucede en algunas semanasy a veces lleva de 2 a
3 meses. Por lo general, disminuye la mortalidad embrio-
naria antes de que se resuelva la infeccin. El hallazgo de
anticuerpo s inhibidores de crecimiento y de metabolismo en
el suero de estas hembras, sugiere que est implicada una
respuesta inmunitaria (4).
. DIAGNSTICO
Aislamiento e identificacin
M. iowae se presentaen grandescantidadesen embriones
muertos(13, 30). Despusde la inoculacinen pavipollos,
M. iowae puede aislarse de varios tejidos, en especial
de aparatogastrointestinalo ~sopos de cloaca, pero los
Micop/asmosis. 235
aislamientos se hacen menos frecuentes con la edad; no se
pueden recuperar los microorganismos despusde 12 sema-
nas (15, 37). Se informa el aislamiento de M. iowae del
oviducto, semen y falo en pollos y pavos adultos (33, 35,
41). Los hisopo s de algodn del tejido apropiado se siem-
bran en agar en placa y se incuban 4 a 5 das o ms a 37 ac.
Las colonias de micoplasma tpicas se pueden identificar
con rapidez por la inmunofluorescencia (39).
Para la deteccin directa del DNA de M. iowae se
utiliza PCR (29, 44), pero todava no se constituye como un
procedimiento rutinario para situaciones de campo.
Serologa
Aunque para las infecciones experimentales se han utilizado
las pruebas de aglutinacin, inhibicin del metabolismo,
hemaglutinacin indirecta y ELISA (28, 24, 38, 41), la
respuesta serolgica es dbil y no se encuentra disponible
alguna prueba serolgica confiable para que se utilice am-
pliamente de manera clnica.
Diagnstico diferencial
La infeccin por M. iowae se debe consideraren casos
de baja incubabilidaden pavos, en especialcuando hay
evidencia de mortalidad embrionaria tarda. Aunque no
se reconocecomo una causa significativa de tenosino-
vitis clnica, M. iowae puedepensarsecomo una posibili-
dad en casosdonde no exista explicacin aparentepara
problemasen patas,incluso tenosinovitis,en especialen
pavosjvenes.
TRATAMIENTO
En pavos, el tratamiento de la enfermedad clnica relacio-
nada con M. iawae no es de gran valor, debido a que no se
relaciona tpicamente con la enfermedad clnica. Jordan
(25) demostr la eficacia de diferentes antibiticos para
reducir los niveles de infeccin.
Sin embargo, se han hecho esfuerzos para reducir la
transmisin vertical en parvadas comerciales, con el fin de
paliar las prdidas de incubabilidad. M. iawae parece ser
inusualmente resistente a los antibiticos utilizados con
mayor frecuencia. Las quinolonas, en particular la enro-
floxacina (Bayer), han resultado eficaces en ocasiones,
cuando se administra a ponedoras en el agua de bebida
durante el principio de la produccin. Los huevos prove-
nientes de pavos medicados no han mostrado ~erresistentesa
un desafio in ava con M. iowae (27). Sin embargo, de
manera ms frecuente se ha utilizddo el tratamiento
de los huevos con enrofloxacina. Los huevos incubables
originarios de parvadas infectadas se inmersionan al vaco
en una solucin de antibitico. En algunos pases, este
producto no se encuentra disponible para utilizarse en ani-
males de carne.
236 . Enfermedades de las aves
PREVENCiN Y CONTROL
No existealgn procedimientoconfiablede pruebaserol-
gica para detectar M. iowae en parvadascomerciales.
Los cultivos y el aislamientotambinpuedenser impracti-
cables antes de que las aves inicien la postura,por las
dificultades para islar al microorganismoy la deficiente
diseminacinhorizontal.No obstante,en ocasioneses po-
sible detectarla infeccin en machosy hembrasantesde
comenzarla produccin.
REFERENCIAS
l. Amin, M.M., and F.T.W. Jordan.1978. A comparative
study of some cultural methods in fue isolation of avian
mycoplasma from field material. Avian Pathol 7:455-470.
2. Aycardi, E.R., D.P. Anderson, and R.P. Hanson. 1971.
Classification of avian Mycoplasmas by gel diffusion and
growth inhibition tests. Avian Dis 15:434-447.
3. Barber, T.L., and J. Fabricant. 1971. A suggestedreclassifi-
cation of avian mycoplasma serotYpes.Avian Dis 15:125-138.
4. Baxter-Jones, C. 1995. Unpublished data.
5. Bencina, D., l. Mrzel, T. Tadina, and D. Dorrer. 1987.
Mycoplasma spp in chicken flocks with different manage-
ment systems. Avian PathoI16:599-608.
6. Bozeman, L.H., S.H. Kleven, and R.B. Davis. 1984. Myco-
plasma challenge studies in budgerigars (Melopsittacus undu-
latus) and chickens. Avian Dis 28:426-434.
7. Bradbury, J.M. 1977. Rapid biochemical tests for charac-
terization afilie Mycoplasmatales. J Clin MicrobioI5:531-534.
8. Bradbury, J.M. 1983. Mycoplasma iowae-an avian Myco-
plasma with unusual properties. Vale J Biol Med 56:912.
9. Bradbury, J.M.1984. EffectofMycoplasma iowae infection
on fue immune system of fue young turkey. 1sr J Med Sci
20:985-988.
lO. Bradbury, J.M., and A. Ideris. 1982. Abnormalities in
turkey poults following infection with Mycoplasma iowae.
Vet Rec 110:559-560.
11. Bradbury, J.M., and D.F. Kelly. 1991. Mycoplasma iowae
infection in broiler breeders. Avian Patho\ 20:67-78.
12. Bradbury, J.M., and J.D. McCarthy. 1981. Rupture afilie
digital flexor tendons of chickens alter infection with Myco-
plasma iowae. Vet Rec 109:428-429.
13. Bradbury, J.M., and J.D. McCarthy. 1983. PathogenicitY
of Mycoplasma iowae for chick embryos. Avian Pathol
12:483-496.
14. Bradbury, J.M., and J.D. McCarthy. 1984. Mycoplasma
iowae infection in chicks. Avian PathoI13:529-543.
15. Bradbury, J.M., A.lderis, and T. T. 00.1988. Mycoplasma
iowae infection in young turkeys. Avian PathoI17:149-171.
16. Christensen, N.H., C.A. Yavari, A.J. McBain, and J.M.
Bradbury. 1994. 1nvestigations into fue survival of Myco-
plasma gallisepticum. Micoplasma synoviae and Mycoplas-
ma iowae on materials found in the poultry house
environment. Avian Pathol. 23:127-143.
17. Dierks, R.E., J.A. Newman, and B.S. Pomeroy. 1967. Char-
acterization of avian mycoplasma. Ann NY Acad Sci
143:170-189.
18. French, N.A. 1994. Effect of incubation-temperature on fue
gross pathology ofturkey embryos. Br Poult Sci 35:363-371.
19. Frey, M.L., S.T. Hawk, and P.A. Hale 1972. A division by
microcomp\ement fixation tests of previously reported avian
Mycop\asma serotYpes into identification groups. Avian Dis
16:780-792.
(Captulo9)
Al evitar la transmisin por fmites, sepuede conservar
a las parvadas limpias de la infeccin por M iowae. Se debe
prestar especial atencin cuando las aves alcancen la edad
reproductiva, en especial durante la inseminacin artificial.
Sin embargo, debe resaltarse que no siempre parece relacio-
narse M. iowae con prdidas en la incubabilidad.
Se desconoce si los sitios residuales de infeccin en
donde se utilizan procedimientos de limpieza y desinfeccin
adecuadosrepresentanalgn problema. Sin embargo, deber
considerarsela posibilidad de fmites contaminados si no se
logra una limpieza adecuada entre parvadas sucesivas.
20. Grant, M. 1987. Signiticance, epidemiology and control
methods of Mycoplasma iowae in turkeys. Ph.D. thesis.
Council for National Academic Awards.
21. Grau, O., F. Laigret, P. Carle,J.G. Tully,D.L.Rose,andJ.M.
8ov.1991.ldentitication ofaplant-derived mollicute as astrain
of an avian pathogen Mycoplasina iowae, and its implications
ior mollicute taxonomy. Int J Syst Bacteriol 41:473-478.
22. Jordan, F.T.W., and M.M. Amin.1980. A survey ofmyco-
plasma infections in domestic poultry. Res Vet Sci 28:96-100.
23. Jordan, F.T.W., H. Erno, G.S. Cottew, K.H. Hinz, and L.
Stipkovits. 1982. Characterization and taxonomic descrip-
tion of 5 mycoplasma serovars (serotypes) of avian origin and
their elevation to species rank and further evaluation of the
taxonomic status of Mycoplasma synoviae. Int J Syst Bacte-
rioI32:108-115.
24. Jordan. F.T. W., 8.K. Horrocks, and R. Froyman. 1993. A
model for testing the efficacy of enrofloxacin (Baytril) admin-
istered to turkey hens in the control of Mycoplasma iowae
infection in eggs and embryos. Avian Dis 37:1057-1061.
25. Jordan, F.T.W., 8.K. Horrocks, and S.K. Jones. 1991. A
comparison of Baytril, Tylosin, and Tiamulin in the Control
ofMycoplasma iowae infection ofturkey poults. Avian Pathol
20:283-289.
26. Jordan, F.T. W., 8.K. Horrocks, S.K. Jones, and C.M. Clee.
1992. The production of Mycoplasma iowae infection of
turkey poults suitable for monitoring antimicrobials. Avian
PathoI21:307-313.
27. Jordan, F.T.W., C. Yavari, and D.L. Knight. 1987. Some
observations on the indirect ELlSA for antibodies to Myco-
plasma iowae serovar 1 in sera from turkeys considered to be
free from Mycoplasma infections. Avian Pathol 16:307-318.
28. Kempf, l., A. 8lanchard, F. Gesbert, M. Guittet, and G.
8ennejean. 1994. Comparison of antigenic and pathogenic
properties of Mycoplasma iowae strains and development of
a PCR-based detection assay. Res Vet Sci 56: 179-185.
29. Kempf, l., M. Guittet, F.X. Le Gros, D. Toquin, and G.
8ennejean. 1989. Mycoplasma iowae: Field and laboratory
studies to evaluate egg transmission in turkeys. Avian Pathol
18:299-305.
30. McClenaghan, M., J.M. 8radbury, and J.N. Howse. 1981.
Embryo mortality associated with avian Mycoplasma sero-
type l. Vet Rec 108:459-460.
31. Mirsalimi, S.M., S. Rosendal, and R.J. Julian. 1989. Colo-
nization ofthe intestine ofturkey embryos exposed to Myco-
plasma iowae. Avian Dis 33:310-315.
32. Panangala, V.S., M.M. Gresham, and M.A. Morsy. 1992.
Antigenic heterogeneity in Mycoplasma iowae demonstrated
with monoclonal antibodies. Avian Dis 36:108-113.
33. Rathore, 8.S., G.C. Mohanty, and 8.S. Rajya. 1979.lsola-
tion of mycoplasma from oviducts of chickens and their
pathogenicity. Indian J Microbiol19: 192-197.

34. Rhoades, K.R. 1981.Turkey airsacculitis:Effect of mixed
mycoplasmalinfections.Avian Dis 25:131-135.
35. Shah-Majid, M., and S. Rosendal. 1986. Mycoplasma
iowaefrom turkey phallusandsemen.Vet Rec 118.435.
36. Shah-Majid, M., and S. Rosendal. 1987. Evaluation of
growth of avian mycoplasmason bile salt agar and in bile
broth. ResVet Sci 43:188-190.
37. Shah-Majid, M., and S. Rosendal.1987.Oral challengeof
turkey poults with Mycoplasmaiowae. Avian Dis 31:365-
369.
38. Shah-Majid, M., and S. Rosendal. 1992. Serologicalre-
sponseof turkeys to fue intravaginalinoculationof Myco-
plasmaiowae.Vet Rec 131:420.
39. Talkington, F.D., and S.H. Kleven. 1983.A classificationof
MYCOPLASMAIMITANS
Este microorganismo es de interspor su relacin cercanacon
M. gallisepticum. Se ha aislado de patos y gansosen Francia,
y de perdices en Inglaterra. Las cepasde M imitans comparten
varias propiedadesfenotpicascon M gallisepticum, incluyen-
do reaccionesqumicas, hemadsorcin,hemaglutinacin y la
presencia de un organelo de adherencia. Los aislamientos
originales se identificaron de manera inicial como M gallisep-
ticum, con base en pruebas de inmunofluorescencia y de
inhibicin de crecimiento. Pruebas serolgicas adicionales
indicaron que no slo tena una relacin parcial con M. ga-
llisepticum, y los estudios de hibridacin de DNA con las
cepas tipo de M gallisepticum mostraron una homologa
de DNA de 40 a 46%. Estudios preliminares indican que
podra ser patgena (4).
Un procedimiento de PCR desarrollado por Garca y
colaboradores (]]) y una PCR que amplifica el gen ]6s del
rRNA, seguido de un anlisis de restriccin del largo
del fragmento de poliformismo (RFLP), que se utilizan para
identificar las especies a partir de aislamientos de micoplas-
mas aviares (]O), no diferenciaron entre M gallisepticum y
M imitans. Sin embargo, un equipo comercial de PCR
para M. gallisepticum (IDEXX, Westbrook, Maine), s ha-
ca la diferenciacin entre las dos especies.
Aunque en EUAno seha informado todavadeM imitans,
existe preocupacin acerca de la identificacin errnea de los
aislamientoscomo M gallisepticum y de posibles reacciones
cruzadas serolgcas en las pruebas de parvadas de campo.
INFECCiN POR MYCOPLASMA
GALLlNARUM
M ga//inarum no se consideracomo una especiede mico-
plasmaaviar patgena.Sin embargo,existeun informe de
Micoplasmosis. 237
laboratory strains of avian Mycoplasma serotypes by direct
immunofluorescence. Avian Dis 27:422-429.
40. Trampel, D. W., and F. Goll, Jr. 1994. Outbreak of Myco-
plasma iowae infection in commercial turkey poults. Avian
Dis 38:905-909.
41. Yoder, H. W., Jr., and M.S. Hofstad. 1962. A previously unre-
ported serotype ofavian mycoplasma. Avian Dis 6:147-160.
42. Yoder, H.W., Jr., and M.S. Hofstad.1964. Characterization
ofavian mycoplasma. Avian Dis 8:481-512.
43. Zhao, S., and R. Yamamoto. 1989. Heterogeneity ofMyco-
plasma iowae determined by restriction enzyme analysis. J
Vet Diagn Invest 1:165-169.
44. Zhao, S., and R. Yamamoto. 1993. Amplification ofMycoplas-
maiowae usingpolymerasechainreaction.AvianDis 37:212-217.
S.R Kleven
aislamiento consistente de sacos areos y trqueas, de una
serie de parvadas de engorda que tuvieron ms decomisos
de lo normal debido a aerosaculitis. Uno de estos aisla-
mientos tiene la capacidad de inducir aerosaculitis, cuando
se da con vacuna contra EN-BI (17).
A menudo se aslaaM gallinarum y aMo gallinaceum
como contaminantes durante los intentos por aislar mico-
plasmas aviares patgenos.
De manera inicial se clasific como serotipo B aviar
(6,34) Y se llam Mycoplasmagallinarum (8). Parece crecer
bien en todos los medios que se utiliza de manera comn
para micoplasmas aviares, y tiene caractersticas comunes
a todos los micoplasmas, incluso la morfologa celular y
de colonia, ausencia de pared celular y un requerimiento de
colesterol. No fermenta glucosa pero reduce tetrazolio, es
positivo para descarboxilasa arginina, y muestra el fenme-
no de pelcula y manchas (1). Existe heterogeneidad gen-
tica entre varias cepas (7), como se estableci mediante
anlisis RFLP del DNA genmico.
M gallinarum se asla por lo comn de pollos, pero
tambin se puede encontrar en pavos (2, 13). Se ha aislado
de aves silvestres (22), patos (9) y pichones (21) Y se
considera de distribucin mundial. M ga//inarum se asla a
menudo como un contaminante durante los intentos por
aislar M ga//isepticum o M synoviae, en especial en aves
adultas. El aislamiento de M ga//inarum de embriones
de pollo (2) y la demostracin del microorganismo en ovi-
ductos (5, 33) sugiere la posibilidad de transmisin en
los huevos. Se identifica rpidamente por la inmunofluores-
cencia de las colonias en agar (31). No hay pruebas serol-
gicas disponibles.
UREAPLASMAS A VIARES
Los ureaplasmasdifieren de los micoplasmas principalmente
por su capacidad de hidrolizar urea (19). Existen varios
238 . Enfermedades de las aves
informes de aislmamiento de ureaplasmas aviares (12, 18).
Estos microorganismos reciben subsecuentementeel nom-
bre de Ureaplasma gallorale (19). No hay informes de
aislamiento de ureaplasma aviares en Norteamrica.
Se sabe muy poco acerca de su patogenicidad. El de-
safio artificial en pollos no produjo signos clnicos o
lesiones macroscpicas (18). Los pavos y pollos desafiados
con un aislamiento de ureaplasma de pavo en Hungra
desarroll aerosaculitis fibrinosa y respuestas serolgicas
(24). Los ureaplasmas tambin se aislaron en el este de
Europa en pavos, que presentaban problemas de fertilidad
reducida (25).
INFECCIONES MICOPLASMTICAS
EN GANSOS
Se aislaron tres especies de micoplasmas serolgicas y
bioqumicamente distintas, en gansos en Europa (27). Uno
de stos se caracteriz y llam Mycoplasma anseris (3),
otro se identific de manera subsecuentecomo Micoplasma
cloacale (28), y la tercera se llam cepa 1220. Otros dos
aislamientos, las cepas 1223 y la 1225, tambin representan
dos especies adicionales aisladas de gansos (32).
Clnicamente se ha relacionado a la cepa 1220 con
reducciones en la produccin de huevo, transmisin
por huevo, infertilidad, inflamacin de la cloaca y del falo y
falta de ganancia de peso, en gansitos incubados (26, 28,
29), pero la prueba de la etiologa es imprecisa debido a que
REFERENCIAS
l. Barber, T., and J. Fabricant. 1971. A suggested reclassi-
fication of avian mycoplasma serotypes. Avian Dis 15:
125-138.
2. Bencina, D., D. Dorrer, and T. Tadina. 1987. Mycoplasma
speciesisolated fi'om six avian species.Avian PathoI16:653-664.
3. Bradbury,J.M.,F.T.W.Jordan, T.Shirnizu,L.Stipkovits,
and Z. Varga. 1988. Mycoplasma anseris sp. nov. found in
geese. Int J Syst Bacteriol 38:74-76.
4. Bradbury, J.M., O.M.S. Abdulwahab, C.A. Yavari, J.P.
DupielIet, and J.M. Bov. 1993. Mycoplasma imitans sp.
nov is related to Mycoplasma gaJlisepticum and found in
birds. Int J Syst BacterioI43:721-728.
5. De Las Mulas, J.M., A. Fernandcz, M.A. Sierra, J.B.
Poveda and J. Carranza. 1990. lmmunohistochemical
demonstration of Mycoplasma gaJlinarum and Mycoplasma
g}lIinaceum in naturalIy infected hen oviducts. Res Vet Sci
49:339-345.
6. Dierks, R.E.,J.A. Newrnan, and B.S. Porneroy. 1%7. Char-
acterization of avian mycoplasma. Ann NY Acad Sci
143:170-189.
7. Dovc, P., D. Bencina, and l. Zajc. 1991. GenotYpic hetero-
geneitY among strains of Mycoplasma gallinarum. Avian
Pathol 20:705-711.
8. Edward, D.G., and EA. Freundt. 1956. The classification
and nomenclature of organisms of fue pleuropneumonia
group. J. Gen MicrobioI14:197-207.
9. EI-Ebeedy, A.A., l. Sokkar, A. Solirnan, A. Rashwan. and
A. Arnmar. 1987. Mycoplasma infection of ducks. l. Inci-
(Captulo9)
se aislaron especies mixtas de micoplasma. En la inocu-
lacin experimental de embriones de ganso y en gansitos
de un da de edad, la cepa 1220 caus mortalidad embrio-
naria y menor crecimiento de los gansitos (29). Tambin se
ha implicado a esta misma cepa en un sndrome de campo
en los gansitos con signos respiratorios y nerviosos
(30). Son necesarios ms estudios para clarificar la partici-
pacin de estos micoplasmas en los sndromes de campo
descritos.
INFECCIONES DE PALOMAS
PORMYCOPLASMA
Existen tres especies de Mycop/asma relacionadas princi-
palmente con palomas: M. co/umbinasa/e (15), M. co/um-
bora/e y M. co/umbinum (23). Uno o ms de estos
micoplasmas se han aislado de aves normales (2, 14), as
como de aves que muestran signos de enfermedad respira-
toria (16,20,21). En pollos, un aislamiento de M. co/um-
bora/e reprodujo aerosaculitis (20).La medicacin de las
palomas infectadas con M co/umbora/e con tilosina, origin
una respuestafavorable (20, 21). Aunque existan aislamien-
tos de estos microorganismos a partir de aves que muestran
signos respiratorios, y de las respuestas favorables a la
medicacin, no existen pruebas concluyentes de que los
micoplasmas de palomas se encuentren implicados etiol-
gicamente en la enfermedad respiratoria de palomas que se
desarrolla de manera natural. .
dence ofmycoplasmas, acholeplasmas and associated E. coli
and fungi at Upper Egypt. Isr J Med Sci 23:529.
lO. Fan, H., S.H. KIeven, and M.W.Jackwood.1994. Applica-
tion of polymerase chain reaction with arbitrarily primers to
strain identification ofMycoplasma gallisepticum. 10M Lett
3:443.
11. Garcia, M., M. W. Jackwood, S.H. KIeven, S. Levisohn, and
K-E. Johansson. 1994. Detection of Mycoplasma gallisep-
ticum, M. synoviae, and M. iowae by polymerase chain reac-
tion and species-specificoligonucleotide probes.10M Lett 3 :480.
12. Harasawa, R., K. Koshimizu, l.-J. Pan, and M.F. Barile.
1985. Genomic and phenotypic analyses ofavian ureaplasma
strains. Jpn J Vet Sci 47:901-909.
13. Jordan, F.T.W., and M.M. Amin. 1980. A survey of
mycoplasma infections in domestic poultry. Res Vet Sci
28:96-100.
14. Jordan, F.T.W.,J.N.Howse,M.P.Adams,and 0.0. Fatun-
mbi. 1981. The isolation ofMycoplasma columbinum and M.
columborale from feral pigeons. Vet Rec 109:450.
15. Jordan, F.T.W., H. Erno, G.S. Cottew, K.H. Hinz, and L.
Stipkovits. 1982. Characterization and taxonomic descrip-
tion of five Mycoplasma serovars (serotypes) of avian origin
and their elevation to species rank and further evaluation of
the taxonomic status. of Mycoplasma synoviae. Int J Syst
BacterioI32:108-115.
16. Keymer, I.F., R.H. Leach, R.A. Clarke, M.E. Bardsley, and
R.R. Mclntyre. 1984. Isolation of Mycoplasma spp. From
racing pigeons (Columba livia). Avian PathoI13:65-74.

17. KIeven, S.H., C.S. Eidson,and O.J. Fletcher. 1978.Airsac-
culitis induced in broilers with a combination of Myco-
plasma gallinarum and respiratory viruses. Avian Dis
22:707-716.
18. Koshimizu, K., H. Kotani, T. Magaribuchi, t. Yagihashi,
K. Shibata, and M. Ogata. 1982.Isolation of ureaplasmas
from poultry andexperimentalinfectionin chickens.Vet Rec
110:426-429.
19. Koshimizu, K, R. Harasawa, l.-J. Pan, H. Kotani, M.
Ogata, E.B. Stephens,and M.F. Barile. 1987.Ureaplasrpa
gaIloraIesp.nov. Fromfue oropharynxof chickens.Int J Syst
BacterioI37:333-338.
20. MacOwan, K.J., H.G.R. Jones, C.J. Randa", and F.T.W.
Jordan. 1981. Mycoplasma columborale in a respiratory
conditionof pigeonsandexperimentalairsacculitisofchick-
ens. Vet Rec 109:562.
21. Reece,R.L., L. Ireland, and P.C. Scott. 1986.Mycoplas-
mosisin racing pigeons.Aust Vet J 63:166-167.
22. Shah-Majid, M.1987. A case-controlstudyofMycoplasma
gallinarum in fue maIe and femaIe reproductivetract of in-
digenousfowl. Isr J Med Sci 23:530.
23. Shimizu, T., H. Erno, and H. Nagatomo.1978.Isolationand
characterizationof Mycoplasma columbinum and Myco-
plasmacolumboraIe,two newspeciesfrom pigeons.Int J Syst
Bacteriol 28:538-546.
24. Stipkovits,L, A. Rashwan,and M.z. Sabry.1978.Studieson
pathogenicityofturkey ureaplasma. Avian Pathol7:577-582.
25. Stipkovits, L., P.A. Brown, R. Glavits, and R.J. Julian.
1983.The possiblerole ofureaplasmain a continuousinfer-
tility problemin turkeys.Avian Dis 27:513-523.
Micoplasmosis. 239
26. Stipkovits, L., J.M. Bov, M. Rousselot, P. Larrue, M.
Labat, and A. Vuillaume. 1984. Studies on mycoplasma
infection oflaying geese. Avian PathoI14:57-68.
27. Stipkovits, L., Z. Varga, M. Dobos-Kovacs, and M. Santha.
1984. Biochemical and serological examination of some
Mycoplasmastrains ofgoose origino Acta VetHung32: 117-
125
28. Stipkovits. L., Z. Varga, G. Czifra, and M. Dobos-Kovacs.
1986. OccurrenceofMycoplasmas in geeseaffected with infla-
mation orIbe cloaca and phallus. Avian PathoI15:289-299.
29. Stipkovits, L., Z. Varga, R. Glavits, F. Ratz, and E. Molnar.
1987. Pathological and immunological studies on goose em-
bryos and one-day-old goslings experimentally infected
with a Mycoplasma strain of goose origino Avian Pathol
16:453-468.
30. Stipkovits, L., R. Glavits, E. Ivanics, and E. Szabo. 1993.
Additional data on Mycoplasma distase of goslings Avian
PathoI22:171-176.
31. Talkington, F.D., and S.H. Kleven. 1983. A classification of
laboratory strains of avian Mycoplasma serotypes by direct
immunofluorescence. Avian Dis 27:422-429.
32. Varga, Z., L. Stipkovits, M. Dobos-Kovacs, and G. Czifra.
1989. Biochemical and serological study of two Myco-
plasma strains isolated from geese. Arch Exper Vet Med
Leipzig 43:733-736.
33. Wang, Y., KG. Whithear, and E. Ghioca~. 1990. 1solation
of Mycoplasma gallinarum and Mycoplasma gallinaceum
from the reproductive tract of hens. Aust Vet J 67:31-32.
34. Yoder, H.W., Jr., and M.S. Hofstad.1964. Characterization
ofavian mvcoolasma. Avian Dis 8:481-512
 SimonM Shane
INTRODUCCiN
La campilobacteriosis ha surgido como un trastorno zoo-
ntico importante asociado con una amplia variedad de
animales en produccin y de compaa (111), ademsde es-
pecies mamferas, aves de vida libre y exticas (12). La
presentacin de una enfermedad llamada hepatitis vibri-
nica aviar (HVA) se document de manera amplia durante
Originalmente, este sndrome lo describi Tudor (134) en
Nueva Jersey,como una hepatodegeneracin crnica carac-
terizada por baja morbilidad y mortalidad variable en par-
vadas productoras de huevo adultas. Los estudios
subsecuentesen Texas por Delaplane y colaboradores (26)
dieron a conocer un patgeno proveniente de casos de
campo que podra propagarse en embriones de pollo de siete
das de edad inoculados va saco vitelino. Primero, Winter-
field y Sevoian (143) mencionaron un sndrome aparente-
mente similar, hepatitis infecciosa aviar (HIA) de cinco
parvadas en Massachusetts con 35% de disminucin en la
produccin de huevo, morbilidad de 10% y mortalidad
acumulativa de la parvada de 15 %. Las lesiones macrosc-
picas comprendan necrosis heptica focal a difusa y hemo-
rragias subcapsulares. El examen histolgico revel focos
linfocticos y granulocticos y proliferacin de conductosbilia-
res. Fue posible reproducir dicha hepatopatia en pollos
jvenes y gallinas adultas con liquido vitelino de hue-
vos embrionados inoculados con homogeneizado de hgado
de casos de campo (109). Investigaciones subsecuentes
mostraron que el agente era de 0.3 ~ y 0.5~ de largo y
sensible a la oxitetraciclina ya la furazolidona(144).
241
el decenio de 1965 (43). Esta enfermedad se atribua retros-
pectivamente a una infeccin por Campy/obacter jejuni
(94), aunque la evidencia epidemiolgica contempornea
no apoya ninguna relacin entre C. jejuni y el sndrome
clsico caracterizado por hepatopata (124).
Ya que varias especies de aves domsticas sirven como
reservorios de C.jejuni (63,88), la infeccin es significativa de
manera primaria con relacin en la enterocolitis por alimento
(37) en consumidores de pollo (49), pavo (2) Y tal vez huevo (1 14).
Los estudios acerca del aislamiento de HIA confirma-
ron la disposicin del saco vitelino embrionario para la
propagacin (108). Las investigaciones llevadas a cabo por
Hofstad y colaboradores (52) acerca de los aislamientos
derivados de casosde campo de HIA en 10wa, mostraron un
microorganismo curvo similar a los vibrios (MSV) que
result letal para los embriones. Este agente tambin era
sensible a las tetraciclinas y a la furazolidona.
Durante 1955 a 1958, los MSV fueron aislados por
Peckham (93) a partir de 29 casos de campo del sndrome
de hepatitis, que se diagnostic con base en la historia de la
parvada, los signos clnicos y lesiones macroscpicas. Estos
MSV se aislaron mediante inoculacin de huevos embrio-
nados con una suspensin de hgado de aves afectadas o
por cultivo de bilis en medio de agar sangre. Se consider
significativo que la necrosis heptica poda inducirse en po-
llos susceptibles despus de cuatro pasajes del agente en
agar sangreincubado a 37 C en condiciones microaerobias.
Con base en la tipificacin del microorganismo y a su
semejanzacon los aislados obtenidos de casosde campo por
otros investigadores, el sndrome se denomin hepatitis
vibrinica aviar.
242 . Enfermedadesde las aves
El aislamiento de un grupo de MSV terrnfilos a partir
de casos de enterocolitis humana (64), favoreci las com-
paraciones entre estos microorganismos o aislamientos
aviares derivados de casos de HIAlHVA (32). Ambos gru-
pos de bastones curvos microaerfilos produjeron catalasa
y fueron menos tolerantes al cloruro de sodio que los MSV
de origen humano.
Una relacin entre MSV y el sndrome de hepatitis fue
indicada por los resultados de estudios conducidos en el
estado de Nueva York (48). Microorganismos similares a
los vibrios se recuperaron de 47% de muestras de bilis
obtenidas de 30 casos de campo clasificadas como presun-
tivas de HIAlHVA con base en la historia, observaciones
clnicas y lesiones macroscpicas. En contraste, se cultiva-
ron MSV en slo 2% de 173 envos que no correspondan
al perfil de HIAlHVA. Se demostr que tanto el agar verde
brillante como el agar sangre son tiles para el cultivo
de MSV de bilis, y produjeron un ndice de recuperacin de
32% comparado al 35% con embriones.
Los estudios en aislamientos de campo derivados de
parvadas ponedoras en Ontario, mostraron que los MSV
aislados de bilis o de contenido cecal de aves especificas
mostraron idnticos criterios serolgicos y bioquimicos.
Tambin se observ que los MSV derivados de varios
envos mostraron diferencias en patogenicidad y capacidad
para colonizar el ciego (133).
Un estudio reciente acerca de la prevalencia de C.
jejuni en aves de engorda provenientes de 44 granjas mues-
treadas al momento del procesamiento, indic que 21% de
223 hgados tenia lesiones necrticas que contenan tres (77). El patgeno primario o cofactor puede eliminarse de
biotipos de C. jejuni.
En contraste, se consigui un ndice de aislamiento de
12% a partir de 50 hgados no afectados que contenan el
biotipo 2 de manera predominante. No obstante, estas
observaciones no podran apoyar el concepto de los autores
de que C.jejuni ocasion las lesiones hepticas (16).
En las revisiones de la bibliografia relacionada con el
complejo HIAlHVA, es evidente que se present un sindro-
ETIOLOGA
La campilobacteriosis se atribuy a infeccin con microor-
ganismostermfilos del gnero Campylobacter (107). Las tres
especiesde importancia clinica, C.jejuni, C. coli y C. lardis,
son microaerfilos, gramnegativos, espirales, uniflagelados
que demuestran movimiento rpido caracteristico cuandose
examinan mediante microscopio de campo oscuro (118).
Clasificacin
La nomenclatura del gnero Campylobacter ha estado so-
metida a cambios frecuentes en respuesta a criterios bioqu-
(Captulo 10)
me de campo en gallinas de postura comerciales, antes y
durante mediados del decenio de 1960. El sndrome se
caracteriz por baj a morbilidad y mortalidad con degenera-
cin del hgado como el diagnstico principal caracterstico.
La pregunta comn que enfrentan los patlogos y epidemi-
logos es la total diferencia del trastorno como una entidad
clnica de EUA y la parte oeste de Europa.
Los estudios conducidos durante los pasados aos no
produjeron la hepatopata con cepas de C. jejuni derivadas
ya sea de seres humanos o especies aviares (103, 104). Se
observ que slo la enteritis, caracterizada por diarrea,
puede ser inducida por pollos recin nacidos infectantes
(141) o pavipollos (69), como tambin mamferos para
alimento (30), especies exticas (74) y de compaa (31).
En Canad y algunas regiones de EUA, se ha descrito
una hepatitis-esplenomegalia necrtica hemorrgica en
gallinas ponedoras comerciales. Hasta el momento, no se
ha definido la etiologa, pero se ha aislado C. jejuni prove-
niente de los hgados de aves afectadas (99).
Existen dos explicaciones especulativas para la des-
aparicin del complejo HIAffiVA. La enfermedad original
pudo ser causada por un patgeno distinto a los MSV que
se aisl; sin embargo, la reproduccin experimental de la
enfermedad con un agente cultivado en medios artificiales
tiende a desaprobar esta tesis (93). Es ms probable que los
MSV interactuaran de manera sinrgica como un oportunis-
ta con algn otro patgeno (142), de modo anlogo a la
relacin entre C. jejuni y parvovirus en perros (34) o con
agentes inmunosupresores o debilitantes en los humanos
manera subsecuente mediante programas de inmuniza-
cin introducidos a mediados de los aos sesentas.No existe
evidencia experimental concluyente que indique los
MSV aislados de casos del complejo HIA/HVA fueran de
hecho campilobacter. Los intentos en 1985 por propagar y
tipificar al agente recuperado de material de vitelo lio-
filizado congelado almacenado desde 1960, no tuvieron
xito (21).
micos y taxonmicos. Varios esquemasde clasificacin para
el gnero se han descrito (40, 60), los cuales designan de
manera clara a C. jejuni, el microorganismo predominante
aislado de huspedes aviares, como una especie vlida y
separada(121) Y no una subespecie de C. fetus como en las
primeras citas bibliogrficas. La filogenia de las campilo-
bacterias se ha evaluado con base en la secuencia 168 del
cido ribonucleico ribosmico, con C. jejuni, C. co/i y
C. /aridis incluidos en la hornologia del grupo 1 (132).
C. jejuni es el miembro de la triada termfila que se presenta
con ms frecuencia pero C. co/i puede aislarse ocasio-
nalmente del tracto intestinal en aves domsticas y produc-
tos derivados de la carne (84, 102). C. /aridis, antes referido
como CTRAN (campilobacteria termfila resistente al

cido nalidxico) (7) es la especie restante en el grupo
termfilo y se aisl principalmente de aves ;narinas de vida
libre como gaviotas (especies de Larus) (58).
Moologa y tincin
Las campilobacterias son bastones curvos espiralmente que
parecen "8" o formas con ala de gaviota, y varan en tamafto
de 0.2 ~ a 0.8 ~ en dimetro y 0.5 ~ a 6.0 ~ de longitud.
Todas las especies son mviles y presentan un solo flagelo
polar, aunque en ocasiones se observan bipolares (120). Las
campilobacterias son gramnegativas, pero requieren una
tincin basada en fuchina debido a su relativa incapacidad
para captar la safranina ( 106).
Requerimientos de crecimientos
Las campilobacterias de importancia clnica muestran cre-
cimiento ptimo sobre medios artificiales a 43 C (118),
aunque se presenta crecimiento mnimo a 37 C.
Las campilobacterias son microaerfilas, y su pro-
pagacin satisfactoria requiere una atmsfera con 5% de
oxgeno, 10% de bixido de carbono y 85% de nitrgeno
(98). Para laboratorios que llevan a cabo rutinariamente el
aislamiento de campilobacterias, serecomienda que adquie-
ran una mezcla de gas comercial. Un anlisis de mtodos
alternativos para obtener un microambiente aerobio, inclu-
so gas comercial, frascos con vela y torbal o aplicacin del
principio de Fortner, ha demostrado varias desventajas re-
lacionadas con la disminucin del crecimiento, periodos de
incubacin extensos o mayores costos (44).
Son necesarios los mtodos de transporte y de almace-
namiento apropiados para las campilobacterias, debido a
que estos microorganismos son sensibles a la desecacin.
Un medio brucela semislido enriquecido que incorpora
10% de sangre de ovino, puede utilizarse para conservar la
viabilidad de cultivos para su transporte a 25 C por ms de
tres semanas(139). Se compararon seis medios de transpor-
te alternativos en un estudio estructurado acerca de la sobre-
vivencia de C.jejuni. El medio Cary-Blair con contenido de
agar en bajas concentraciones fue mejor que el medio
de Stuart para periodos de almacenamiento que exceden los
siete das a 25 C (76). Tanto el medio lquido de Stuart como
el semilquido de Cary-Blair para transporte, son comercial-
mente accesibles en tubos de plstico con hisopos de punta
de rayn para facilitar el muestreo de material biolgico
para el envo subsecuente a un laboratorio de diagnstico.
Durante el decenio de 1970 se introdujeron los medios
selectivos que contienen compuestos antimicrobianos, lo
cual facilit el aislamiento y la propagacin de campilobac-
terias (91). Los medios comerciales que contienen agar
brucela; base de agar sangre; sangre de ovino, bovino o
equino y varios aditivos antibiticos, incluso bacitracina,
novobiocina, trimetoprim, actidona, cicloheximida, cefalo-
tina y colistina. Las diferencias en el origen de la sangre y
contenido de antibitico del medio se han evaluado en con-
diciones de campo y de laboratorio. El medio BU-40 ha
demostrado ser mejor que los medios Skirrow y Butzler, en
trminos de eficacia de aislamiento de C. jejuni (82). En el
medio Preston, un agar selectivo que incorpora sangre de
equino lisada y antibiticos, se producen ms altos ndices
Campilobacteriosis. 243
de aislamiento de C. jejuni que el medio de Skirrow, de
Butzler, de Blaser o de Campy-BAP. La recuperacin pue-
de aumentarse por preincubacin en caldo enriquecido
Preston (15). Se ha desarrollado un medio semislido
para transporte y enriquecimiento de muestras fecales, el
cual aumenta el ndice de recuperacin de C.jejuni, a partir
de pacientes que reciben tratamiento con antibitico, y de
sus contactos (19). Un medio selectivo libre de sangre
que contiene carbn vegetal es eficaz para el aislamiento de
C. jejuni al igual que el medio convencional de Skirrow
(62). El agar Campy-Choc, un medio libre de sangre y de
carbn vegetal, se compar favorablemente con tres medios
convencionales que produjeron 0.3% de ndice de aisla-
miento de C.jejuni en una investigacin de 2890 muestras
fecales humanas (137).
El estado actual de los patgenos entricos aislados,
incluso campilobacterias, se ha revisado de manera extensa
con referencia especfica para la seleccin y preparacin de
muestras, preenriquecimiento y siembra en placa selectiva.
A pesar de la introduccin de pruebas de inmunovaloracin
y genticas, los medios convencionales proporcionan selec-
tividad aceptable e inhibicin para el diagnstico y prop-
sito de investigacin (38).
Morfologa de la colona
El periodo de incubacin para detectar el crecimiento de
la colonia, por lo general, excede las 24 horas. Con una
baja concentracin de microorganismos en el inculo o
cuando se utiliza un medio inhibidor, puede ser necesaria la
incubacin por ms de 72 horas para observar la formacin
de las colonias (82). En el primer aislamiento, las colonias
pueden ser planas, translcidas y grisceas con tendencia a
coalescer o elevarse, opacas y de color pardo grisceo con
mrgenesdiscretos(120). La presencia de colonias en enjam-
bres seatribuye al alto contenido de humedad de medios recin
preparados en contraste con las discretas colonias formadas
en medios con ms das de preparacin antesde la inoculacin
(17). Las colonias no son hemolticas en agar sangre (121).
Propiedades bioqumicas
Debido a que las campilobacterias no son capaces de fer-
mentar carbohidrato s, la energa se deriva a partir de la
degradacin de aminocidos. Las tres especiestermfilas de
importancia clnica reducen la selenita, son oxidasa y cata-
tasa positiva, y son indol negativas (118). La diferen-
ciacin entre C. jejuni, C. coli y C. laridis se basa en su
sensibilidad al cido nalidxico y la hidrlisis de hipurato
(cuadro 10-1).
Se incorporaron las propiedades adicionales de la hi-
drlisis de DNA y la produccin rpida de sulfuro de
hidrgeno en un esquema de amplia biotipificacin para las
tres especies (cuadro 10-2).
Una evaluacin de varias caractersticas bioqumicas
de 264 cultivos permitieron la diferenciacin entre ocho
especies o subespeciesde Campylobacter (51,71).
Otras fuentes han definido hasta ocho biotipos de
C.jejuni con base en la hidrlisis de DNA y de hipurato,
ademsde crecimiento en agar con extracto de levadura-car-
bn vegetal (51). Los detalles relativos a las reacciones
 244 . Enfermedades de las aves
(Cavtu/o 10)

concentradas del microorganismo en caldo brucela, la su-

pervivencia se extendi a tres aos a -80 C (]2]).
La pasteurizacin por irradiacin a dosis de 1.0 kGy
de una fuente cobalto 60 elimin de manera eficaz la con-
taminacin superficial con C.jejuni a una concentracin de
]03 UFC/cm2 (146).

C. fetus + R Resistencia quimica

+ I + ~ 1:: La sensibilidad in vitro de C. jejuni a varios desinfectan-
C. coli S
: I = . tes, se midi utilizando tres cepasde microorganismo aislado
C. jejuni de pacienteshumanoscon diarrea. Una solucin I :200 000 de
r: I~rirliq . .. hipoclorito sdico a 5% y una solucin a2.5% de formaldehdo
a 10% destruyeronC. jejuni en 15 minutos. El contacto con
*Fuente: (119).
R = resistente: S = sensible
fenol orgnico a 0.15% en 1:50 000 de un cuatemario de
amonio o 0.125% de glutaraldehdo mat una suspensin
de 17UFC de C.jejuni en un minuto (134). La resistencia
a agentes qumicos se aumenta por la accin protectora de
material biolgico. En un estudio comparativo de la eficacia
de desinfectantes qumicos utilizados en la industria alimen-
ticia, se demostr que el cido succnico a 3%, glutaralde-
hdo 0.5% y 25 ppm de poli-(hexa-hidrocloruro de
hexametilenebiguanida) fueron capaces de reducir de ma-
nera significa~iva la concentracin de C. jejuni en la super-
Hidrlisis de
ficie de los muslos de pollo. Las concentraciones de cloro
hipurato
menores a 120 ppm fueron ineficaces en condiciones de
Prueba rpida simulacin de inmersin en los tanques de plantas procesa-
H2S doras de aves domsticas (146).
Hidrlisisde
DAV"~'~V~
1_1+1_1+1_1+1_1+Sensibilidad
I-I~I-I~I-I"'I-I'" al antibitico
Fuente: (71). La sensibilidad al antibitico de las tres campilobacterias
"Biotipo termfilas se ha documentado de manera extensa (61, 121).
Un estudio conducido en Suiza demostr mucha similitud
en la sensibilidad al antibitico entre casi 75 aislamientos
derivados de pacientes humanos diarreicos y de aves de
bioqumicas de lascampilobacteriastennfilas sehan revisado engorda procesadas. La mayor parte de los aislamientos
con referencia especfica a las caractersticas diferenciales resultaron sensibles a la eritromicina y doxiciclina, aunque
entre los aislamientos de campo (40, 118, 121). una elevada proporcin de las cepas eran resistentes a las
tetraciclinas y se obtuvo una respuesta aceptable con genta-
Resistencia a los agentes fisicos, micina, cloramfenicol y carbenicilina (129). Se obtuvieron
quimicos y antibiticos resultados similares en una investigacin con 276 aisla-
mientos de animales para carne, que incluian 107 derivados
Agentes fscos de pollo y 403 aislamientos de humanos de un hospital en
Campilobacter es en extremo sensible a la desecacin. Una Bruselas. La furazolidona result ser el compuesto ms
suspensin de C. jejuni impregnada en papel filtro no so- eficaz, con la mayoria de los aislamientos humanos y ani-
brevive ms de dos horas a 20 C (76). La infectividad se males tambin sensibles a la eritromicina y gentamicina.
conserva por cuatro semanas en agua a 4 C (9), pero Casi 26% de las cepas de pollos fueron resistentes a las
C. jejuni puede permanecer viable en leche por tres semanas tetraciclinas (136). En la evaluacin de la eficacia de 16
a 4 C y por 24 horas a 25 C (100). compuestos antimicrobianos con 103 aislamientos clnicos
Un estudio de la supervivencia de C.jejuni en sistemas de C.jejuni, la kanamicina y la gentamicina fueron comple-
biolgicos demostr que el microorganismo puede multipli- tamente eficaces, en contraste con la tetraciclina, penicilina
carse en bilis almacenada por dos meses a 37 C, pero se G, y la eritromicina. Cerca de 38, 26 y 13% de los aislamientos
destruye con rapidez en orina humana a la misma tempera- fueron resistentes a estos tres compuestos, respectivamente
tura. A 4 C, C. jejuni se conserv viable por tres semanas (79). Los mecanismos bioqumicos y aspectos genticos
en heces y cinco semanas en orina (10). C. jejuni persisti de la resistencia a los antibiticos en campilobacterias, han
por un periodo de 10 das en porciones de pollo almacenadas sido revisados con relacin a las quinolonas, tetraciclinas,
a -9 C o -12 C, y la contaminacin se pudo detectar aminoglucsidos y macrlidos (131).
despus de 182 das de almacenamiento a -20 C (145).
Los cultivos liofilizados de C. jejuni en caldo de bru-
Serotipificacin
cela con 0.16% de agar y sangre se conservaron viables por
muchos MOS. Cuando se agregaron sustancias crioprotec- Se obtuvo un avance importante en la serotipificacin de
toras como el sulfuro de dimetil o el glicerol a suspensiones C. jejuni con la introduccin del esquemaPenner basado en
.
Fuente: (119)
R = resistente; S = sensible

.Fuente
Ainlinn (71).

los antigenos solubles, tennoestables "O" derivados de
lipopolisacridos superficiales (95). Los antisueros produ-
cidos en conejos pueden aplicarse a una tcnica de hema-
glutinacin pasiva para identificar 60 serotipos de C.jejuni.
Estudios subsecuentes demostraron que C. jejuni y C. co/i
tienen antigenos individuales, con relacin mnima entre es-
pecies(96). El esquema alternativo de serotipo Lior se basa
en antigenos H tennolbiles (72). Este sistema se lee me-
diante aglutinacin en placa y requiere absorcin mltiple de
antisueros hetergenos. En una comparacin entre los dos
esquemas, la tcnica Penner resulta ser marginalmente
ms especifica que el sistema Lior, y aunque requiere ms
equipo, es ms rpida en condiciones prcticas en un labo-
ratorio de diagnstico (92).
El anlisis de restriccin de la endonucleasadel DNA
bacteriano (BRENDA), se ha utilizado para diferenciar
campilobacterias. Un estudio epidemiolgico ha demostra-
do que 50% de una muestra de 316 aislamientos de C.jejuni,
representando II de 60 tipos BRENDA fueron comunes en
humanos y aves (57).
PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales
Las aves domsticas sirven como reservorios primarios de
campilobacterias termfilas (41). Ms de 90% de los pollos
de engorda puede estar infectado (8), mientras que 100% de
pavos (70, 74, 76) Y 88% de los patos domsticos (97)
pueden presentar los microorganismos.
Varias especies de Campylobacter se han aislado de
palomas de vida libre en EVA (75) Y Japn (65). La infec-
cin se ha observado entre aves de caza, incluyendo perdi-
ces, faisanes (138) Y codornices (80). Campylobacter ha
sido aislado de aves marinas como frailecillo (59) y gaviotas
(58) de aves zancudas (39) y de anseriformes migrato-
rias (89). Cerca de 8% de las muestras tomadas de ocho
especies (columbiformes y paseriformes) en una investiga-
cin japonesa produjo C.jejuni. Se observ que se obtuvieron
ndices de recuperaciones numricamente ms altos de ani-
males carrofieros y omnvoros que de granvoros (54). La
prevalencia de C.jejuni en especies de aves es una funcin
de la intensidad de vigilancia, ya que la coleccin diligente
y el cultivo por lo general revelan infeccin intestinal en
muchos rdenes de aves exticas y domsticas en un rea
especfica (3, 147).
Huspedes experimentales
La amplia variedad de especies de laboratorio susceptibles
a C.jejuni incluye conejos, ratones, ratas, cricetos y prima-
tes (33). Los animales modelo para la enterocolitis por
campilobacterias de humanos incluyen ratones (13), crice-
tos (35) y hurones (36).
Campy/obacter puede propagarse in vitro en sistemas
de cultivo de tejido, incluso clulas ovricas de criceto chino
(45), clulas HeLa (28) y lneas celulares epiteliales huma-
nas (18). Los huevos frtiles de pollo sirven como un
Campilobacteriosis. 245
sistema conveniente para el aislamiento y propagacin de
campilobacterias. Tanto la infeccin de embriones por C. je-
juni como por C. coli, puede obtenerse por via corioalantoi-
dea como por inyeccin intravenosa directa en el dia 11 de
incubacin (29). El sistema embrionario puede utilizarse
como modelo para diferenciar entre la virulencia relativa
de varias cepas de C.jejuni y C. coli derivadas de casos de
enterocolitis humana y animal. Cuando se introducen a
travs del saco vitelino, hacia huevos embrionados de las
especies correspondientes, resultan mortales los aislamien-
tos fecales de C.jejuni provenientes de pollos y pavos (69).
Transmisin
A pesar del hecho de que C. jejuni prevalece como un
comensal intestinal en pavos criados en piso, reproductoras
pesadasy reproductoras de postura, no existe evidencia que
demuestre que puedan transmitirse verticalmente las cam-
pilobacterias mediante infeccin transovrica o por penetra-
cin del cascarn del huevo despus de ser puesto. En una
extensa investigacin no se demostr C. jejuni en huevos
frtiles de pavo y pavipollos derivados de una parvada
conocida como portadora del microorganismo (1). Otro
estudio demostr que C.jejuni no penetr los cascaronesde
los huevos producidos por gallinas criadas enjaula, a pesar
de haberse recuperado el microorganismo del intestino y
heces (27). El aislamiento poco frecuente de C. jejuni de
membranas internas y externas de huevos refrigerados se
atribuye a que el cascarn ha sido daftado. La falla en
demostrar C. jejuni en o sobre la superficie de huevos para
plato se confirm en estudios de campo efectuados en tres
granjas en Louisiana (14) y en 23 unidades en Nueva York
(6). Es posible inducir la penetracin al huevo mediante
inmersin en una suspensin de C. jejuni (86) o tcnicas
diferenciales de temperatura o de presin (22). Se concluy
que en condiciones comerciales prcticas de desecacin
se destruyen los microorganismos en la superficie de hue-
vos limpios en un corto periodo despus de la postura.
La contaminacin artificial de huevos con una suspensin
fecal de C. jejuni demostr que la viabilidad no exceda las
16 horas y que 50"/0 de cascaronescontaminados artificial-
mente fueron libres de campilobacterias virales en 10 horas
(114). Desechando los huevos puestos en piso, la elimina-
cin fisica de pequefias cantidades de materia fecal adherida
a la superficie del cascarn y la fumigacin o desinfeccin
qumica a las dos horasde la coleccin, sereduce la posibilidad
de la transmisin al huevo de campilobacterias (115).
Los experimentos han demostrado de manera conclu-
yente que la contaminacin del alimento yagua por porta-
dores intestinales crnicos transmite C. jejuni hacia
contactos susceptibles (81). Este estudio tambin demostr
que la infeccin intestinal persisti por lo menos 63 das en
pollos de engorda criados en pisos de alambre, lo que
previene la coprofaga.
La mosca domstica (Musca domestica), la cual puede
adquirir C. jejuni a partir de la cama contaminada, es capaz
de transmitir la infeccin a pollos susceptibles en condicio-
nes controladas de laboratorio (113). Una investigacin de
campo revel que 50% de moscas domsticas en la vecindad
de una granja de aves se encontraba infectada con C. jejuni
(101) y la recuperacin del microorganismo a partir de
246 . Enfermedades de las aves
cucarachas (135), implica que los insectos participan en la
transmisin de la campilobacteriosis.
La presencia de C. jejuni en las heces de gorriones
domsticos capturados en una caseta de pavos sugiere la
participacin de las aves de vida libre en la introduccin
de la infeccin hacia las parvadas de aves de tipo comercial
(1, 122).
Las investigaciones en pollo de engorda (85) y pavos
(1) demostraron que los pavipollos y pollitos permanecen
sin infectarse por ms de tres semanas cuando se instalan
en casetas por completo desinfectadas con cama nueva.
Tanto C.jejuni como C. coli, pueden introducirse en casetas
mediante animales de compaa no confinados, insectos y
zapatos contaminados con heces y cama (4). Las campilo-
bacterias se diseminan con rapidez en las parvadas por
infeccin horizontal, fecal-oral. El consumo de alimento
contaminado fecalmente y la cama, y el agua no clorinada
en bebederos de canaleta contribuyen a la diseminacin de
los microorganismos (41). Las cepas aviares de C. jejuni
tienen una notable capacidad para diseminarse horizontal-
mente entre los pollitos en las incubadoras durante las
ltimas 24 horas de incubacin, y con el subsecuente pro-
cesamiento posterior a la incubacin: La infeccin artificial
de un ave en la incubadora dio como resultado la recupera-
cin de C. jejuni de 70% de los intestinos de los pollitos en
contacto despus de 24 horas (23).
Periodo de incubacin
C. jejuni coloniz los tractos intestinales de 62% de un
grupo susceptible de pollitos de engorda de un da de edad
en 24 horas, luego de la administracin de 102UFC por va
intracloacal, o 104 UFC instiladas en el buche. La propor-
cin de pollos que produjo C. jejuni en muestras cloacales
aument a 88% y 97%, respectivamente, en el tercer y
cuarto da posinfeccin (116). En codornices japonesas, se
pudo recuperar C. jejuni d~ las heces (4, UFC/g) un da
despus de recibir una dosis oral de 108 UFC (78).
Signos clnicos
La gravedad de los cambios clinicamente detectables, por
lo general limitados a depresin y diarrea, depende de la
dosis infectante, la cepa de C. jejuni o de C. coli, y la edad
del husped. El estrs ambiental concurrente o enferme-
dades interrecurrentes y la inmunosupresin pueden exacer-
bar la patogenicidad de C. jejuni.
Una cepa patgena invasiva de C. jejuni aislada de
pacientes con diarrea en Mxico, produjo diarrea en 88%
de un grupo de pollos de un da de edad, los cuales recibie-
ron oralmente 108microorganismos. A las 24 a72 horas, los
pollos afectados mostraron depresin, saturacin fecal del
plumaje del ano y heces acuosas, las cuales persistieron
durante ocho das. En pollos infectados, se observ una
mortalidad de 32% de los cuales C. jejuni pudo aislarse de
sangre del corazn y del tracto intestinal (103). La infec-
cin de pollos holoxnicos (criados de manera convencio-
nal) con C. jejuni en una investigacin diseada para
observar la exclusin competitiva, dio como resultado dia-
rrea pasajera (123). Observaciones similares se hicieron
en pollos de engorda que fueron inoculados con 103 a 106
(Captulo 10)
UFC de C. jejuni derivados de pacientes diarreicos en
Bangladesh (104).
En contraste, infecciones experimentales no produje-
ron ninguna anormalidad clnica en pollos de engorda de 2
a 3 das o tres semanas,aunque la colonizacin intestinal se
obtuvo mediante inoculacin por va oral y de la cloaca
(116). En comparacin con la susceptibilidad por edad, se
indujo la diarrea en pollos a las 12 horas de incubacin,
comparados con aves de tres das de edad, las cuales no se
afectaron por na dosis de 109UFC. Los signos de C.jejuni
incluyeron diarrea, caracterizada por la presencia de moco
y sangre, que comienza a las seis horas de la inoculacin y
se extendi por 10 das. La recurrencia de la diarrea se
present en los sujetos en casetasde piso de alambre, que
no permiten la coprofagia (141).
C.jejuni aislado de las heces de pavos, origin diarrea
espumosa pasajera y deprimi el peso corporal a los 21
das en pollonas infectadaspor va oral, ya seaa los 2 o 4 das
de edad con 5 x 106UFC. En contraste,C.jejuni obtenido de
pollos, result apatgeno cuando se introdujo en pollitos
de 2 y 3 das de edad (69). La colonizacin intestinal de las
aves de engorda no afectadas de manera clnica, puede estar
influida por factoresgenticospresuntamenterelacionadoscon
el complejo mayor de histocompatibilidad, controlados, por
genes de respuesta inmunitaria designados como Gregion
(128).
lesiones macroscpicas
El cambio principal relacionado con la infeccin por C. je-
juni en pollos comprende la distensin del tracto intestinal
que se extiende desde el asa duodenal distal hasta la bifur-
cacin de los ciegos. Se presenta acumulacin de moco y
fluido acuoso(104), y dependiendode las propiedadescitot-
xicas del Campylobacter implicado, pueden presentarse he-
morragias (141) compatibles con las observaciones en la
campilobacteriosishumana(66).
En pollos recin nacidos en contacto con infeccin por
cepas txicas e invasivas de C. jejuni, se observaron man-
chas rojas o amarillas en el parnquima heptico durante las
ltimas 24 horas de incubacin (23). Esta observacin puede
relacionarse con un experimento en el cual se indujo necro-
sis focal heptica en 60% de un grupo de aves infectadas
experimentalmente a las que se les administr ciclofosfami-
da como inmunosupresor. Los pollos testigo no tratados
infectados con C. jejuni, no presentaron lesiones hepticas
(124). Es probable que seanecesario un sistema inmunitario
funcional para prevenir la diseminacin del microogranis-
mo del tracto intestinal (14).
lesiones histolgicas
Los cambios histolgicos atribuidos a la infeccin por
C. jejuni incluyen congestin e infiltracin de clulas mo-
nonucleares de la lmina propia y la destruccin de clulas
de la mucosa en todo el tracto intestinal. Se observ edema
de la mucosa en el leon y los ciegos, con acumulacin de
moco, eritrocito s, clulas mononucleares y algunos po-
limorfonucleares en la luz. A las 48 horas de la infeccin
fueron evidentes la hiperplasia y atrofia d las vellosidades
en el yeyuno distal. El examen por microscopio electrnico

revel la presencia de campilobacterias en y dentro de las
clulas del epitelio y la lmina propia (141).
En casos leves caracterizados por distensin del yeyu-
no, los cambios microscpicos se confinaron a edema de la
submucosa con bastones gramnegativos curvos adheridos
al borde de cepillo y en los enterocitos (104).
DIAGNSTICO
Las campilobacterias terrnfilas pueden aislarse de heces y
de contenido cecal y yeyuno. Con la infeccin sistmica, el
microorganismo puede recuperarse de tejido heptico, bilis
y sangre. Debido a la sensibilidad de las campilobacterias a
la desecacin, se necesita[} precauciones especiales para el
envo de materia fecal o de otro material biolgico a un
laboratorio de diagnstico. Es aconsejable muestrear utili-
zando algn sistema de transporte comercial como hisopos
con punta de rayn, el cual se inserta en un tubo que contiene
medio Cary-Blair. Las muestras de bilis pueden obtener-
se por aspiracin directa de la vescula con una jeringa de
tuberculina estril.
El aislamiento de campilobacterias terrnfilas requiere
de la incubacin de cultivos por 48 a 72 horas a 43 C en
una atmsfera microaerobia. Se necesita[} medios selectivos
para suprimir el crecimiento de contaminantes en muestras
fecales y otros biolgicos (9]). La diferenciacin entre
C. jejuni, C. coli y C. laridis y sus biotipos, puede lograrse
mediante el criterio de temperatura de incubacin, sensibi-
lidad al cido nalidxico, hidrlisis de hipurato y produccin de
sulfuro de hidrgeno (7], ]] 9). Puede utilizarse un esquema
de serotipificacin como el sistema Penner, para identificar
microorganismos especficos con fines de investigaciones
epidemiolgicas (96).
En cultivos del microorganismo se detectauna protena
de membrana externa de C. jejuni, 45 kD, mediante la apli-
cacin de una sonda de oligonucletido en una prueba de
hibridizacin de punto.
IMPORTANCIA EN SALUD PBLICA
La campilobacteriosis en humanos es una enfermedad de
origen alimentario de importancia creciente (11, 24, 110,
112). Durante 1984, el ndice de aislamientos de Campylo-
bacter en EVA afect a una poblacin de 4.9/100 000 con
C. jejuni representando 99% de las especies cultivadas
(130). Esta estimacin indica de manera general, la preva-
lencia real de campilobacteriosis, que puede ser la causante
de 2.1 millones de casos al afto en EVA (83). Las proyec-
ciones de costo relacionadas con el diagnstico y tratamien-
to de la campilobacteriosis en humanos, incluyendo la
prdida de productividad y muertes, varan de 700 a 1400
millones de dlares (EVA) por afto.
Los primeros estudios acerca de la epidemiologa de
campilobacteriosis intestinal en poblaciones humanas
demostraron que el consumo de carne de pollo fue un factor
Campilobacteriosis. 247
de riesgo importante (12,87,117). El alto ndice de por-
tadores de campilobacterias en el tracto intestinal de pollo
de engorda (47) y pavos (73) contribuye a la contaminacin
durante el procesado de las aves (42). Esto se refleja en
las altas cantidades de C.jejuni en la carne de aves (90). La
recuperacin de campilobacterias de canalesde pollo es casi
seis veces mayor que en la carne de puerco o de bovino, y
vara de 30 a 100% de muestras observadas (125).
La relacin de las campilobacterias con la carne de aves
representaun potencial importante de infeccin en humanos
por alimentos en condiciones deficientes de manejo, refri-
geracin insuficiente y preparacin inadecuada (25, 53). La
correlacin entre serotipos especficos de C.jejuni y C. coli
en aves domsticas y en humanos diarreicos se ha documen-
tado bien, con los grupos Penner 2, 5, 7, 9 y 22 principal-
mente (5). El personal en las plantas procesadoras de aves
se encuentra expuesto a la campilobacteriosis por manejo
de material contaminado y puede considerarse como una
enfermedad ocupacional a este trastorno (46, 56). Un brote
de enteritis por Campylobacter en Sueca, afect a 71% de
un grupo de 24 trabajadores eventuales, quienes llegaron a
enfermar a las dos semanasde trabajar en una planta procesa-
dora de pollo. En contraste,slo se infect 30% de empleados
a largo plazo (20). La dinmica de la contaminacin por
Campylobacter de la carne de aves domsticas y su relacin
con la infeccin intestinal en humanosseha revisado de manera
extensa despusde efectuar un estudio epidemiolgico com-
pleto, llevado a cabo en King County, Washington (49, 50).
Con base en estudios de campo que muestran una baja
prevalencia de contaminacin del huevo con C. jejuni y la
sensibilidad del microorganismo a la desecacin y las prue-
bas de compuestos de lavado de cascarn en la industria, no
parece que la campilobacteriosis sea atribuible al consumo
de huevos para plato producidos comercialmente (55).
PREVENCiN Y CONTROL
Aplicar acciones preventivas con el fin de reducir la infec-
cin por campilobacterias en parvadas de pollo de engorda
criados en piso con cama, no resulta prctico. Aunque las
medidas extr~mas de bioseguridad pueden limitar la intro-
duccin de campilobacterias a las granjas reproductoras, las
prcticas usuales en la industria de pollo de engorda en
EVA, contribuyeron con la infeccin antes de la deplecin.
En condiciones comerciales, el movimiento irrestricto del
personal, el reciclado de la cama y el uso de casetas con
pisos de tierra ventiladas de manera convencional, favore-
cen la entrada de moscas, insectos y tal vez, aves silvestres,
todo contribuye a la colonizacin del tracto intestinal por
Campylobacter jejuni y C. coli (112). Ya que la coprofagia
asegura la rpida diseminacin horizontal de la infeccin en
una parvada(81), puede ser necesario el crecimiento en pi-
sos de malla para reducir la transmisin o hacerla evidente.
La descontaminacin a fondo, incluyendo la eliminacin
de la cama y la desinfeccin del equipo y de las instalacio-
nes, seguidas por un periodo de descanso de por lo menos
siete das, eliminar de manera eficaz las campilobacterias
residuales en las casetas(37).
248 Enfermedades de las aves
A pesar de los estudios iniciales demostrando la inhi-
bicin de la colonizacin de Campylobacter de las vas
intestinales, por medio de exclusin competitiva de flora
(124), pruebas actuales han demostrado resultados variables
en los ndices de reduccin de infeccin (116). Cultivos
definitivos que incluyen Citrobacter diversus, Kleibsiella
pneumonia y Escherichia coli, junto con 2.5% de manosa
dietaria, redujeron de manera significativa los ndices de
colonizacin intestinal, pero no eliminaron la infeccin
(105). Estos datos se atribuyen a la relacin de C. jejuni
con la capa intraluminal de mucina y a la incapacidad del
microorganismo para adherirse a los enterocitos (127).
Aunque no es realista lograr la eliminacin completa
de la infeccin por Campylobacter durante el periodo de
crecimiento, s es posible disminuir la contaminacin en la
REFERENCIAS
l. AculT,G.R.,C. Vanderzant,RA. Gardner,and F.A. Golan.
1982.Examinationof turkey eggs,poults and brooderhouse
facilitiesfor Campylobacter jejuni. J FoodProt45:1279-1281.
2. AculT, G.R., C. Vanderzant, M.O. Hanna, J.G. Ehlers,
F.A. Golan, and F.A. Gardner. 1986.PrevalenceofCampy-
lobacter jejuni in turkey carcass processing and further
processingofturkey products.J Food Prot 49:712-717.
3. Adekeye,J.O., P.A. Abdu, and E.K. Bawa. 1989.Campy-
lobacterfetus subsp.jejuni in poultry rearedunderdifferent
managementsystemsin Nigeria. Avian Dis 33:801-803.
4. Annan-Prah, A., and M. Janc.1988.Themodeofspreadof
Campylobacterjejuni/coli to broiler flocks. ZentralblVeteri-
narmed[B] 35:11-18.
5. Annan-Prah, A., and M. Janc. 1988. Chicken-to-human
infectionwith Campylobacter jejuni andCampylobactercoli:
Biotype andserotypecorrelation.J FoodProt 51:562-564.
6. Baker, R.C., M.D.C. Paredes, and R.A. Qureshi. 1987.
PrevalenceofCampylobacterjejuni in eggsandpoultry meat
in New York State.Poult Sci 66:1766-1770.
7. Benjamin, J., S. Leaper,.R.J. Owen, and M.B. Skirrow.
1983. Description of Campylobacterlaridis, a new species
comprisingthe nalidixic acid-resistanttherrnophilicCampy-
lobacter(NARTC) group.Curr Microbiol 8:231-238.
8. Blaser, M.J. 1982. Campylobacterjejuni and food. Food
Technol36:89-92.
9. Blaser, M.J., F.M. LaForce, N.A. Wilson, and W.L.L.
Wang. 1980. Reservoirsfor human campylobacteriosis.J
InfectDis 141:665-669.
10. Blaser,M.J.,H.L.Hardesty,B.Powers,andW.L.L. Wang.
1980.Survival of Campylobacterretos subsp.jejuni in bio-
logical milieus. J Clin Microbiol11 :309-313.
11. Blaser, M.J., P. Checko, C. Bopp, A. Bruce, and J.M.
Hughes.1982.Campylobacterenteritisassociated with food-
bornetransmission.Am J EpidemioII16:886-894.
12. Blaser, M.J., D.N. Taylor, and R.A. Feldman. 1983.
EpidemiologyofCampylobacterjejuni infections.Epidemiol
Rev 5:157-176.
13. Blaser, M.J., D.J. Duncan, G.H. Warren, and W.L.L.
Wang. 1983.ExperimentalCampylobacter jejuni infectionof
adult mice.1nfectImmun 39:908-916.
14. Blaser, M.J., P.F. Smith, J.E. Repine, and K.A. Joiner.
1988.Pathogenesis ofCampylobacterfetusinfections.J Clin
Invest81:1434-1444.
15. Bolton, F.J.,D. Costes,P.M. HinchlilTe, and L. Robertson.
1983.Comparisonofselectivemediafor isolationofCampy-
lobacterjejuni/coli. J clin Pathol36:78-83.
(Captulo 10)
planta de procesamiento, por medio de la desinfeccin del
transporte y por suspensin del alimento por lo menos ocho
horas antes de vaciar una parvada. La descontaminacin
despus del procesamiento de las canales y porciones
con soluciones qumicas, reducen la cantidad de C. jejuni.
El lavado con cido actico a 0.5% o con cido lctico limita
de manera eficaz las concentraciones de microorganismos
viables en condiciones controladasde laboratorio (126). Estu-
dios subsecuenteshan demostrado que 120 ppm de cloro,
cido succinico caliente y glutaraldehdo a 0.5% reducen la
contaminacin con C. jejuni de muslos (146). La radia-
cin gamma de la carne de pollo a valores de subrradicacin
(pasteurizacin), de 1 a 5 kGy con una fuente de cobalto 60,
elimina las campilobacterias sin inducir cambios indesea-
bles organolpticos o bioqumicos en el producto (68)..
16. Boukraa, L., S. Massier, and Y. Robinson. 1991. Isolation
of campylobacter from livers of broiler chickens with and
without hepatic lesions. Avian Dis 35:714-717.
17. Buck, G.E., and M. T. Kelly.1981. Effectofmoisture content
ofthe medium on colony morphology ofCampylobacter fetus
subsp. jejuni. J Clin MicrobioI14:585-586.
18. Bukholm, G., and G. Kapperud.1987. Expression ofCam-
pylobacter jejuni invasiveness in cell cultures coinfected with
other bacteria. Infect Immun 55:2816-2821.
19. Chan, F.T.H., and A.M.R. Mackenzie. 1986. Evaluation of
primary selective media and enrichment methods for Campy-
lobacter species isolation. Eur J Clin Microbiol 5:162-164.
20. Christenson, B., A. Ringer, C. BIUcher, H. Billaudelle,
K.N. Gundtoft, G. Eriksson, and M. Bilttiger. 1983. An
outbreak of Campylobacter enteritis among fue staff of a
poultry abbatoir in Sweden. Scand J Infect Dis 15:167-172.
21. Clark, A.G. 1986. The effect oftoxigenic and invasive human
strains of Campylobacter jejuni on broiler hatchability and
health. Proc 35th West Poult Dis Conf., pp. 25-27.
22. Clark, A.G., and O.H. Bueschkens. 1985. Laboratory infec-
tion of chicken eggs with Campylobacter jejuni by using
temperature or pressure differentials. Appl Environ Microbiol
49:1467-1471.
23. Clark,A.G., and O.H. Bueschkens.1988. Horizontal spread
ofhuman and poultry-derived strains ofCampylobacter jejuni
among broiler chicks held in incubators and shipping boxes.
J Food Prot 51 :438-441.
24. Cruickshank, J.G. 1986. Salmonel1a and Campylobacter
infections: an update. J Small Anim Pract 27:673-681.
25. de Boer, E., and M. Hahne. 1990. Cross-contamination with
Campylobacter jejuni and Salmonella spp. from raw chicken
products during food preparation. J Food Prot 53:1067-1068.
26. Oelaplane, J.P., H.A. Smith, and R.W. Moore. 1955. An
unidentified agent causing a hepatitis in chickens. Southwest
Vet 8:356-361.
27. Ooyle, M.P.1984. Association ofCampylobacter jejuni with
laying hens and eggs. Appl Environ MicrobioI47:533-536.
28. Fauchere, J.L., A. Rosenau, M. Veron. E.N. Moyen, S.
Richard, and A. Plister. 1986. Association with HeLa cel1s
of Campylobacter jejuni and Campylobacter coli isolated
from human reces. Infect Immun 54:283-287.
29. Field, L.H., V.L. Headley, J.L. Underwood, S.M. Payne,
and L.J. Berry. 1986. The chicken embryo as a model for
Campylobacter invasion: Comparative virulence ofhuman iso-
lates ofCanpylobacter jejuni and Campylbbacter coli.lnfect
Immun54:118-125.

30. Firehammer, B.O., and L.L. Myers. 1981. Campylobacter
fetus subsp jejuni: its possible significance in enteric disease
of calves and lambs. Am J Vet Res 42:918-922.
31. Fleming, M.P. 1983. Association of Campylobacter jejuni
with enteritis in dogs and cats. Vet Rec 113:372-374.
32. Fletcher, R.O., and W.N. Plastridge. 1964. Difference in
physiology ofVibrio spp. From chickens and manoAvian Dis
8:72-75.
33. Fox, J.G. 1982. Campylobacteriosis-a "new" disease in
laboratory animals. Lab Anim Sci 32:625-637.
34. Fox, J.G., R. Moore, and J.J. Ackerman. 1983. Campylo-
bacter jejuni-associated diarrhea in dogs. J Am Vet Med
Assoc 183:1430-1433.
35. Fox, J.G., S. Zanotti, H. V. Jordan, and J.C. Murphy. 1986.
Colonization of Syrian hamsters with streptomycin resistant
Campylobacter jejuni. Lab Anim Sci 36:28-31.
36. Fox, J.G., J.I. Ackerman, N. Taylor, M. Claps, and J.C.
Murphy. 1987. Campylobacter jejuni infection in the ferret:
An animal model ofhuman campylobacteriosis. Am J Vet Res
48:85-90.
37. Franco, D.A. 1988. Campylobacter species: Considerations
for controlling afoodborne pathogen. J Food Prot51: 145-153.
38. Fricker, C.R.1987. The isolation ofsalmonellas and campy-
lobacters. J Appl Bacterio! 63:99-116.
39. Fricker, C.R., and N. Metcalfe. 1984. Campylobacters in
wading birds (Charadrii): Incidence, biotypes and isola-
tion techniques. Zentralbl Bakteriol Mikrobiol Hyg B
179:469-475.
40. Garcia, M.M., M.O. Eaglesome, and C. Rigby. 1983. Cam-
pylobacters important in veterinary medicine. Vet Bull 53:793-
818.
41. Genigeorgis, C. 1986. Significance of campylobacter in poul-
try. Frac 35111West Poult Dis Conf, pp. 54-59.
42. Genigeorgis, C., M. Hassuneh, and P. CoJlins. 1986. Cam-
pylobacter jejuni infection on pultry farms and its effect on
pultry meat contamination during slaughtering. J Food Proot
49:895-903.
43. Gerlach, H., and J. GylstortT. 1967. Untersuchungen ber
biochemische Eigenschaften, Pathogenitllt und Resisten-
zspektrum gegen Antibiotika bei Vibrio metschnikovi. Berl
Munch Tierarztl Wochenschr 80:153-155,161-164.
44. Goossens, H., M. De Boeck, H. Van Landuyt, and J.P.
Butzler. 1984. Isolation ofCampylobacter jejuni from human
reces. In J.P. Butzler (ed.). Campylobacter Infection in Man
and Animals. CRC Press, Inc, FL, pp. 39-50.
45. Goossens, H., E. Rummens, S. Cadranel, J-P. Butzler, and
Y. Takeda. 1985. Cytotoxic activity on Chinese hamster
ovary cells in culture filtrates of Campylobacter jejuni/coli.
LancetIl:511.
46. Grados, O., N. Bravo, J.P. Butzler, and G. Ventura. 1983.
Campylobacter infection: an occupational disease risk in
chicken handlers. Campylobacter 11, Frac Int Workshop on
Campylobacter Infect, Public Hea1th Laboratory Service,
London, p. 162.
47. Grant, J.H., N.J. Richardson, and V.O. Bokkenheuser.
1980. Broiler chickens as potentia1 source ofCampylobacter
infections in humans. J Clin Microbiol11 :508-51 O.
48. Hagan, J.R. 1964. Diagnostic techniques in avian vibrionic
hepatitis. Avian Dis 8:428-437.
49. Harris,N.V.,D. Thompson,D.C.Martin,andC.M.Nolan.
1986. A survey of Campylobacter and other bacterial con-
taminants ofpre-market chicken and retail poultry and meats,
King Country, Washington. Am J. Public Health 76:401-406.
50. Harris, N.V., N.S. Weiss, and C.M. Nolan. 1986. The role
of pultry and meats in the etiology of Campylobacter je-
juni/coli enteritis. Am J Public Health 76:407-411.
51. Hbert, G.A., D.G. Hollis, R.E. Weaver, M.A. Lambert,
M.J. Blaser, and C. W. Moss. 1982. 30 years of campylobac-
Campilobacteriosis. 249
ters: Biochemical characteristics and a biotyping proposal for
Campylobacter jejuni. J Clin MicrobioI15:1065-1073.
52. Hofstad, M.S., E.H. McGehee, and P.C. Bennett. 1958.
Avian infectious hepatitis. Avian Dis 2:358-364.
53. Istre, G.R., M.J. Blaser, P. Shillam, and R.S. Hopkins.
1984. Campylobacter enteritis associated with undercooked
barbecued chicken. Am J Public Health 74:1265-1267.
54. Ito, K., Y. Kubokura, K. Kaneko, Y. Totake, and M.
Ogawa. 1988. Occurrence of Campylobacter jejuni in free-
living wild birds from Japan. J Wildl Dis 24:467-470.
55. Izat, A.L., and F.A. Gardner. 1988. Incidence ofCampy-
lobacter jejuni in processed egg products. Poult Sci 67:
1431-1435.
56. Jones, D.M., and D.A. Robinson. 1981. Occupational expo-
sure to Campylobacter jejuni infection. Lancet i:440-44 l.
57. Kakoyiannis, C.K., P.J. Winter, and R.B. Marshall. 1988.
The relationship between intestinal Campylobacter species
isolated from animal s and humans as determined by
BRENDA. Epidemiollnfect 100:379-387.
58. Kaneuchi, C., T. Imaizumi, Y. Sugiyama, Y. Kosako, M.
Seki, T. Itoh, and M. Ogata. 1987. Therrnophilic campylo-
bacters in seagulls and DNA-DNA hybridization test of iso-
lates. Jpn J Vet Sci 49:787-794.
59. Kapperud, G., O. Rosef, O.W. Rostad, and G. Lid. 1983.
Isolation ofCampylobacter fetus subspjejuni from fue cornmon
puffin (Fratercula arctica) in Norway. J Wildl Dis 19:64-65.
60. Karmali, M.A., and M.B. Skirrow. 1984. Taxonomy afilie
genus Campylobacter. In J.P. Butzler (ed.). Campylobacter
Infection in Man and Animals. CRC Press. Boca Raton. FL,
pp. 1-20.
61. Karmali, M.A., S. De Grandis, and P.C. Fleming. 1981.
Antimicrobial susceptibility of Campylobacter jejuni with
special reference to resistance patterns of Canadian isolates.
Antimicrob Agents Chemother 19:593-597.
62. Karmali, M.A., A.E. Simor, M. Roscoe, P.C. Fleming,
S.S. Smith, and J. Lane. 1986. Evaluation of a blood-free,
charcoal-based, selective medium for the isolation of Cam-
pylobacter organisms from reces. J Clin MicrobioI23:456-
459.
63. Kasrazadeh, M., and C. Genigeorgis. 1987. Origin and
prevalence of Campylobacter jejuni in ducks and duck meat
atthe farm and processingplantlevel. J FoodProt50:321-326.
64. King, E.O. 1957. Human infections with Vibrio fetus and a
closely related vibrio. J Infect Dis 101:119-128.
65. Kinjo, T., M. Morishige, N. Minamoto, and H. Fukushi.
1983. Prevalence of Campylobacter jejuni in feral pigeons.
Jpn J Vet Sci 45:833-835.
66. Klipstein, F.A., R.F. Engert, H. Short, and E.A. Schenk.
1985. Pathogenic properties ofCampylobacter jejuni: Assay
and correlation with clinical manifestations. Infect Immun
50:43-49.
67. Lam, K.M. 1992. Use of a 45 kDa protein in fue detection of
Campylobacter jejuni. Avian Pathol 21 :643-650.
68. Lam, KM., A.J. DaMassa, T. Y. Morashita, H.L. Shi-
vaprasad, and A.A. Bickford. 1992. Pathogenicity ofCam-
pylobacter jejuni for turkeys and chickens. Avian Dis
36:359-363.
69. Lambert, J.D., and R.B. Maxcy. 1984. Effect of gamma
radiation ofCampylobacter jejuni. J Food Sci 49:665-667.
70. Lammerding, A.M., M.M. Garcia, E.D. Mann, Y. Robin-
son, W.J. Dorward, R.B. Truscott, and F. Tittiger. 1988.
Prevalence ofSalmonella and thermophilic Campylobacter in
fresh pork, beef, veal and poultry in Canada. J Food Prot
51:47-52.
71. Lior, H. 1984. New, extended biotyping scheme for Campy-
lobacter jejuni, Campylobacter coli, and "Campylobacter
laridis." J Clin Microhiol 20:636-640.
72. Lior, H., D.L. Woodward, J.A. Edgar, L.J. I~aroche, and
250 . Enfermedades de las aves
P. Gill. 1982. Serotyping of Campylobacter jejuni by slide
agglutination based on heat-labile antigenic factors. J Clin
MicrobioI15:761-768.
73. Luechtefeld, N.W.,and W.L.L. Wang. 1981. Campylobacter
fetus subsp jejuni in a turkey processing planto J Clin Micro-
bioI13:266-268.
74. Luechtefelt1, N. W., ant1 W.L.L. Wang. 1982. Animal reser-
voirs ofCampylobacter jejuni.ln O.G. Newell (ed.). Campy-
lobacter. Epidemiology. Pathogenesis and Biochemistry.
MTP Press, Lancaster, UK, pp. 249-252.
75. Luechtefeld,N.W., R.C, Cambre, and W.L.L. Wang. 1981.
Isolation ofCampylobacter jejuni from zoo animals. J Am Vet
Med Assoc 179:1119-1122.
76. Luechtefeld, N.W., W.L.L. Wang. M.J. Blaser, and L.B.
Reller. 1981. Evaluation of transport and storage techniques
for isolation of Campylobacter fetus subspjejuni from turkey
cecal specimens. J Clin MicrobioI13:438-443.
77. Mandal, B.K., P. De Mol, and J.P. Butzler. 1984. CJinical
aspects of Campylobacter infections in humans. In J.P.
Butzler (ed.). Campylobacter Infection in Man and Animals.
CRC Press, Boca Raton, FL, pp. 21-31.
78. Maruyama, S., and Y. Katsube. 1988. Intestinal coloniza-
tion of Campylobacter jejuni in young Japanese quails (Co-
tumix coturnixjaponica). Jpn J Vet Sci 50:569-572.
79. Michel,J.,M. Rogol,and D. Dickman. 1983. Susceptibility
ofclinical isolates ofCampylobacter jejuni to sixteen antimi-
crobial agents. Antimicrob Agents Chemother 23:796-797.
80. Minakshi, SCD., and A. Ayyagari. 1988. Isolation ofCam-
pylobacter jejuni from quails: an initial reporto Br Vet J
144:411-412.
81. Montrose, M.S., S.M. Shane, and K.S. Harrington. 1985.
Role of litter in fue transmission of Campylobacter jejuni.
Avian Ois 29:392-399.
82. Morris, G.K., C.A. Bopp, C.M. Patton, and J. G. Wells.
1982. Media for isolating Campylobacter. Arch Lebensmit-
telhyg 33;151-153.
83. Morrison, R.M., and T. Roberts. 1985. Potential public
health benefits of irradiating fresh chicken, pork and beef, In:
Food Irradiation: New Perspectives on a Controversial Tech-
nology. U.S. Government Printing Office, Washington, OC,
Serial 99-14, pp. 1038-1064.
84. Munroe, D.L., J.F. Presc6tt, and J.L. PenDer. 1983. Cam-
pylobacter jejuni and Campylobacter coli serotypes isolated
from chickens, cattle, and pigs. J Clin MicrobioI18:877-881.
85. Neill, S.D., J.N. Campbell, and J.A. Greene. 1984. Campy-
lobacter species in broiler chickens. Avian PathoI13:777-785.
86. Neill, S.D.,J.N. Campbell,and J.J. Obrien. 1985.Egg
penetration by Campylobacter jejuni. Avian PathoI14:313-320.
87. Norkrans, G., and A. Svedhem. 1982. Epidemiological
aspects ofCampylobacter jejuni enteritis. J Hyg 89:163-170.
88. Oosterom, J., S. Notermans, H. Karman, and G.B. Engels.
1983. Origin and prevalence of Campylobacter jejuni in poul-
try processing. J Food Prot 46:339-344.
89. Pacha, R.E.,G.W. Clark,E.A. Williams,and A.M. Carter.
1988. Migratory birds of central Washington as reservoirs of
Campylobacter jejuni. Can J Microbiol 34:80-82.
90. Park, C.E.,Z.K. Stankiewicz,J. Lovett,and J. Hunt. 1981.
lncidence ofCampylobacter jejuni in fresh eviscerated whole
market chickens. Can J MicrobioI27:841-842.
91. Patton, C.M., S.W. Mitchell, M.E. Potter, and A.F. Kauf-
mano. 1981. Comparison of selective media for primary
isolation of Campylobacter fetus subsp jejuni. J Clin Micro-
bioI13:326-330.
92. Patton, C.M., T.J. Barrett, and G.K. Morris. 1985. Com-
parison ofthe PenDer and Lior methods for serotyping Cam-
pylobacter spp. J Clin Microbiol 22:558-565.
93. Peckham, M.C. 1958. Avian vibrionic hepatitis. Avian Ois
2:348-358.
(Captulo 10)
94. Peckham, M.C. 1984. Avian vibrio infections.ln M.S. Hot:'
stad, H.J. Bames, B. W. Calnek, W.M. Reid, and H. W. Yoder,
Jr. (eds.). Diseases of Poultry, 8th ed. lowa State University
Press. Ames, lA, pp. 221-231.
95. PenDer, J.L., and J.N. Hennessy. 1980. Passive hemagglu-
tination technique for serotyping Campylobacter fetus subsp
jejuni on !he basis of soluble heat-stable antigens. J Clin
MicrobioI12:732-737.
96. PenDer, J.L., J.N. Hennessy, and R.V. Congi. 1983. Sero-
typing of Campylohacter jejuni and Campylobacter coli on
the basis f thermostable antigens. Eur J Clin Microbiol
2:378-383.
97. Prescott, J.F., and C.W. Bruin-Mosch. 1981. Carriage of
Campylobacter jejuni in healthy and diarrheic animals. Am J
Vet Res 42:164-165.
98. Prescott, J.F., and D.L. Munroe. 1982. Campylobacter je-
juni enteritis in man and domestic animais. J Am Vet Med
Assoc 181:1524-1530.
99. Read, D.H., B.M. Daft, J.T. Barton, P.R. Woolcock, G.
Cutler, and F. Galey. 1994. Necrotic hemorragic hepati-
tissplenomegaly syndrome: An unsolved sudden death syn-
drome in Iayer leghom chickens. Proc 43rd Westem Poult Dis
Conf, pp. 8-9.
100. Robinson, D.A.,and D.M. Jones. 1981. Milk-bomecampy-
lobacter infection. Br Med J 282:1374-1376.
101. Rosef, O., and G. Kapperud. 1983. House fijes (Musca
domestica) as possible vectors ofCampylobacter fetus subsp
jejuni. Appl Environ MicrobioI45:381-383.
102. Rosef, O., B, Gondrosen, and G. Kapperud. 1984. Campy-
lobacter jejuni and Campylobacter coli as surface contami-
nants of fresh and frozen poultry carcasses. Int J Food
Microbioll:205-215.
103. Ruiz-Palacios, G.M., E. Escamilla, and N. Torres. 1981.
Experimental Campylobacter diarrhea in chickens. Infect Im-
mun 34:250-255.
104. Sanyal, S.C., KM.N. Islam, P.KB. Neogy, M. Islam, P.
Speelman, and M.I. Huq. 1984. Campylobacter jejuni diar-
rhea model in infant chickens.lnfect Immun 43:931-936.
105. Schoeni, J.L., and A.C. Wong. 1994.lnhibition ofCam-
pylobacter jejuni colonization in chicks by defined com-
petitive exclusion bacteria. Appl Environ Microbiol 60:
1191-1197.
106. Schwartz, R.H., Bryan, W.J. Rodriguez, C. Park, and P.
McCoy. 1983. Experience with the microbiologic diagnosis
of Campylobacter enteritis in an office laboratory. Pediatr
Infect Dis 2:298-30 l.
107. Sebald, M., and M. Vron. 1963.Teneuren basesde IADN et
classification desvibrions. Ann Inst Pasteur(Paris) 105:897-910.
108. Sevoian, M., and B.W, Calnek. 1959. Avian infectious hepa-
titis. 111.Treatrnent of chickens in egg production. Avian Dis
3:302-311.
109. Sevoian, M., R.W. Winterfield, and C.L. Goldman. 1958.
Avian infectious hepatitis. l. Clinical and pathological mani-
festations. Avian Dis 2:3-18.
110. Shane,S.M.1992.ThesignificanceofCampylobacterjejuni
infection in pultry: A review. Avian Pathol21 :189-213.
111. Shane, S.M. 1994. Campylobacteriosis.ln g.W. Beran, and
J.H. Steele (eds.). Handbook ofZooneses, 2nded. CRC Press,
Boca Raton, FL, pp. 311-320.
112. Shane,S.M.,and M.S. Montrose. 1985.The occurrenceand
significance ofCampylobacter jejuni in man and animals. Vet
Res Commun 9:167-198.
113. Shane, S.M., M.S. Montrose, and KS. Harrington. 1985.
Transmission of Campylobacter jejuni by the housefiy
(Musca domestica). Avian Dis 29:384-391.
114. Shane, S.M., D.H. GitTord, and K. Yog~sundram. 1986.
Campylobacter jejuni contamination of eggs. Vet Res Com-
mun 10:487-492.

115. Shanker, S., A. Lee, and T.C. Sorrell. 1986. Campylobacter
jejuni in broilers: the role of vertical transmission. J Hyg
96:153-159.
116. Shanker, S., A. Lee, and T.C. Sorrell. 1988. Experimental
colonization of broiler chicks with Campylobacter jejuni.
Epidemiollntect 100:27-34.
117. Skrrow, M.B. 1982. Campylobacter enteritis the first five
years. J Hyg 89: 175-] 84.
] 18. Skirrow, M.B;, and J. Benjamn. 1980. "100]" Campylo-
bacters: cultural characteristics of intestinal campylobacters
trom man and animals. J Hyg 85:427-442.
]] 9. Skirrow, M.B., and J. Benjamin. 1980. Differentiation of
enteropathogenic campylobacter. J Clin Pathol 33:] ]22.
120. Smibert, R.M. 1978. The genus Campylobacter. Ann Rev
MicrobioI32:673-709.
121. Smibert, R.M. 1984. Genus Campylobacter Sebald and
Yeron 1963, 907AL. In N.R. Krieg and J.G. Holt (eds.).
Bergeys Manual ofSystematic Bacteriology, vol 1. Williams
& Wilkins, Baltimore, pp. ]] ]-] 18.
122. Smitherman, R.E., C.A. Genigeorgis, and T.B. Farver.
1984. Preliminary observations on the occurrence ofCampy-
lobacter jejuni at four California chicken ranches. J Food Prot
47:293-298.
123. Soerjadi, A.S., G.H. Snoeyenbos, and O.M. Wenack.
1982. Intestinal colonization and competitive exclusion of
Campylobacter fetus subsp jejuni in young chicks. Avian Dis
26:520-524.
124. Soerjadi-Lem, A.S., G.H. Snoeyenbos, and O.M. Winack.
1984. Comparative estudies on competitive exclusion ofthree
isolates ofCampylobacter tetus subsp. Jejuni in chickens by
native gut microflora. Avian Dis 28:] 39-146.
125. Stcrn, N.J., M.P. Hernandez, L. Blankenshp, K.E. Deibel,
S. Doores, M.P. Doyle, H. Ng. M.D. Pierson, J.N. Sofos,
W.H. Sveum, and D.C. WestholT. 1985. Prevalence and
distribution ofCampylobacter jejuni and Campylobacter coli
in retail meats. J Food Prot 48:595-599.
126. Stern, N.J., P.J. Rothenberg, and J.M. Stone. 1985. Enu-
meration and reduction of Campylobacter jejuni in poultry
and red meats. J Food Prot 48:606-6] O.
127. Stern, N.S., J.S. Bailey, L.C. Blankenship, N.A. Cox, and
F McHan. 1988. Colonization characteristics of Campylo-
bacter jejuni in chick ceca. Avian Dis 32:330-334.
128. Stern, N.J., R.J. Meinersmann, N.A. Cox, J.S. Bailey, and
L.C. Blakenship. 1990. Influence of host lineage on cecal
colonization by Campylobacter jejuni in chickens. Avian Dis
34:602-606.
129. Svedhem, A.,B. Kaijser, and E. Sjilgren. 1981. Antimicro-
bial susceptibility of Campylobacter jejuni isolated from hu-
mans with diarhoea and trom healthy chickens. J Antimicrob
Chemother 7:30]-305.
130. Tauxe, R. V., D.A. Pegues, and N. Hargrett-Bean. 1987.
Campylobacter intections: The emerging national paternoAm
J Public Health 77:1219-1221.
]31. Taylor, D.E., and P. Courvalin. 1988. Mechanisms of anti-
Campilobacteriosis. 251
biotic resistance in Campylobacter species. Antimicrob
Agents Chemother 32:1107-1112.
132. Thompson, L.M. 111, R.M. Smibert, J.L. Johnson, and
N.R. Krieg. 1988. Phylogenetic study ofthe genus Campy-
lobacter. Int J Syst Bacteriol 38: 190-200.
133. Truscott, R.B., and P.H.G. Sockdale. 1966. Corelation of
fue identity ofbile and cecal vibrios trom fue same field cases
ofavian vibrionic hepatitis. Avian Dis 10:67-73.
134. Tudor, D.C. 1954. A liver degeneration ofunknown origin in
chickens. J Am Vet Med Assoc 125:219-220.
135. Umunnabuike, A.C., and .a. Irokanulo. 1986. Isolation of
Campylobacter subsp jejuni from Oriental and American
cockroaches caught in kitchens and pultry houses in Vom,
Nigeria.lntJ Zoon 13:180-186.
136. Vanhoof, R.,H. Goossens, H. Coignau, G. Stas, and
J.P. Butzler. 1982. Susceptibility patterns of Campylo-
bacter jejuni trom human and animal origins to difterent
antimicrobial agents. Antimicrob Agents Chemother 21:
990-992.
137. Van Landuyt, H.W., J-M. Fosspr, and B. Gordts.1987.
A blood-tree medium for isolation ofthermophilic Call1pylo-
bacter species. Eur J Clin Microbiol 6:201-203.
138. Volkheimer, A., and H-H. Wuthe. 1986. Calnpylobacter je-
juni/coli bei Rebhilhnem (Perdix perdix L.) und Fasanen(Pha-
sianuscolchicus L.). Berl Munch Tierantl Woschenschr99:374.
139. Wang, W.L.L., N.W. Luechtefeld, L.B. Reller, and M.J.
Blascr. 1980. Enriched brucella medium tar storage and
transport of cultures of Campylobacter fetus subsp jejuni. J
Clin MicrobioI12:479-480.
140. Wang, W.L.L., B.W. Powers, N.W. Luechtefeld, and M.J.
Blaser. 1983. Eftects of disintectants on Calnpylobacter je-
junio Appl Environ MicrobioI45:1202-1205.
141. Welkos, S.L. 1984. Experimental gastroenteritis in newly-
hatched chicks intected with Campylobacter jejuni. J Med
Microbiol 18:233-248.
142. Winkenwerder, W., and T. Maciak. 1964. Vibrionenfunde
bei Hilhnern aus crkrankten Best!lnden und bei Schlachtllill1-
nem. Dtsch Tierarztl Wochenschr 71 :625-627.
143. Wintcrfield, R.W., and M. Sevoian. 1957. Isolation of a
causal agent of an avian hepatitis. Vet Med 52:273-274.
144. Winterfield, R.W.,M. Sevoian, and C.L. Goldman. 1958.
Avian infectious hepatitis. 11. Some charactcristics of tllC
etiologic agent. Eftect of various drugs on the course of the
discase. Avian Dis 2:19-39.
145. Vogasundram, K., and S.M. Shane. 1986. The viability of
Campylobactcr jcjuni on retngcratcd chicken drumsticks. Vct
Rcs Commun 10:479-486.
146. Vogasundram, K., S.M. Shane, R.M. Grodncr, E.N. Lam-
bremont, and R.E. Smith. 1987. Decontamination ofCam-
pylobactcr jejuni on chicken drumsticks using chcmicals and
radiation. Vct Rcs Commun 1I :31-40.
147. Vogasundram, K., S.M. Shane, and K.S. Harrington.
1989. Prcva1enccofCampylobacter jejuni in selected domcs-
tic and wild birds in Louisiana. Avian Dis 33:664-667.
 J: Kirk Skeeles
INTRODUCCiN
Las infecciones por Staphy/ococcus aureus son comunes
en las aves; los lugares ms frecuentes son huesos, vainas
tendinosas y articulaciones de la pierna (cuadro 11-1). Este
tipo de infecciones se desarrolla con menor frecuencia en
otros sitios, como piel (39), bolsa esternal(83), saco vitelino
(89), corazn (6), vrtebras (9), prpados (11) y como
granulomas en hgado y pulmones (3, 58). La septicemia
estafiloccica, que origina muertes agudasen ponedoras (7),
parece ser prevalente en climas clidos y se asemeja al
clera aviar.
Importancia econmica y en salud pblica
Adems de ser el principal microorganismo productor de
enfermedades para la avicultura, casi 50% de las cepas
tpicas y atpicas de S. aureus produce enterotoxinas capaces
de originar intoxicacin alimentaria en humanos (25, 29, 37,
69); la intoxicacin alimentaria estafiloccica se ha relacio-
nado con aves (78). Las cepas de S. aureus productoras de
enterotoxinas que contaminan los canales de aves durante
la matanza, tienen su origen a partir de equipo o personas
contaminadas en la planta procesadora (1, 66, 80). En el
procesamiento de los pavos se ha establecido una relacin
entre hgados teftidos de verde e infecciones internas esta-
filoccicas o por otras bacterias (5, 12). Mientras ms alta
es la correlacin antes mencionada, menos cierta es la
Hueso Cualquiera, por lo general los
mayores
Articulacin Cualquiera por lo general los mayores
Saco vitelino Pollitos, pavipollos
Sangre (septicemia) Cualquiera
Piel Jvenes
p;t; M"rt'lrn"
253
relacininversa,aparentemente
debidoa que existenotras
causasde hgadoteidoen pavosque la estafilococosis.
HISTORIA
Por ms de 100 aosse ha reconocidoa la estafilococosis
en avesy otras especiesavcolas;los primeros informes
describenartritis y sinovitis (35, 40, 42, 51).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
Las especies de estafilococos son ubicuas, habitantes nor~
males de la piel y mucosas y resultan microorganismos co-
munes en aquellos ambientes donde se incuban, cran y
sacrifican aves, A gran parte de las especiesde estafilococos
se les considera como flora normal, lo cual ayuda a eliminar
a otros probables patgenos por su presencia a travs de la
interferencia o exclusin competitiva; algunas de ellas tie-
nen el potencial para ser patgenas y originar enfermedad
si se les permite entrar a travs de la piel o mucosas,
A nivel mundial, se han relacionado las especies de
estafilococos y la estafilococosis con las aves, incluyendo
Argentina (79), Australia (44), Blgica (17,18), Bulgaria
Osteomielitis Cojera
Artritis/sinovitis Cojera
Onfalitis Muerte
Necrosis generalizada Muerte
Dermatitis gangrenosa Muerte
PA 7nnn r.nipr"
254 . Enfermedades de las aves
(4), Canad (59), China (ID), Costa Rica (57), Francia (87),
Alemania (47,48), Hungra (31), India (68), Italia (34), Japn
(75), Holanda (66), Paquistn (82), Polonia (91), Rumania
(55), Taiwn (84), Reino Unido (81) y EUA (41).
. ETIOLOGA
Clasificacin
El gnero Staphylococcus comprende aproximadamente 20
especies; es el gnero ms importante en la familia Micro-
coccaceae. El trmino estafilococo se refiere a la morfologa
del microorganismo en frotis teidos, la cual semeja a un
racimo de uvas. Se considera que otros gneros en la familia
no son patgenos e incluyen a Micrococcus, Planococcus
(vase tambin captulo 14) Y Stomatococcus (45, 67).
S. aureus y S. epidermidis son los estafilococos que
con mayor frecuencia se aslan a partir de las aves. Otras
especies, como S. gallinarum, se han aislado de canales
procesados (22). En pollos y pavos se relaciona a S. hyicus
con blefaritis fibrinoheterofilica (11), y se aisl de 5 de 9
placas de crecimiento de pavos con osteoartritis del corve-
jn (77). S. hycus es similar aS. aureus en su bioqumica,
pero da una reaccin coagulasa positiva tarda. No se creen
importantes otros estafilococos para la avicultura, localiza-
dos a menudo en humanos y animales domsticos, y a los
cuales se les considera patgenos para otras especies.
Morfologa y tincin
S. aureus es la nica especie de estafilococos que se en-
cuentra en avesya la que se le considera patgena. Las cepas
patgenas tpicas de este microorganismo son grampo-
sitivas de forma cocoide, y cuando se les cultiva en medios
slidos seencuentranaglomeradas;en medios lquidos, pueden
desarrollarse como cadenas cortas. Los cultivos con cierto
tiempo (ms de 24 horas) puedenteirse como gramnegativas.
Requerimientos para crecimiento
Los estafilococosseaslanfcilmenteen agarsangrea 5%,
con un crecimientoevidenteen 18 a 24 horas.
Moologa de la colonia
El crecimiento aerobiode S. aureusresulta,en el trmino
de 24 horas,en coloniascirculares,lisas,de 1 a 3 mm de
dimetro,que a menudose pigmentande blancoa anaran-
jado(88).
Propiedades bioqumicas
S. aureus es aerobio,anaerobiofacultativo,13 hemoltico,
catalasapositivo,fermentativopara glucosay manitol,y es
gelatinasapositiva. Slo se consideranpatgenasaquellas
cepas coagulasapositivas aisladas a partir de material
clnico (88).
(Captulo 11,
Resistencia a agentes qumicos y fsicos
Los estafilococos son muy resistentesy permanecen viables
durante largos periodos de tiempo en medios slidos o en
exudados; ciertas cepas son resistentes al calor y a los
desinfectantes (52). La tolerancia de S. aureus a las altas
concentraciones (7.5%) de NaCL (45,67) es una caracters-
tica de resistencia que se utiliza para aislarlo de material
clnico muy contaminado.
Estructura antignica y toxinas
Con frecuencia, la naturaleza antignica de S. aureus es
compleja. Las cepas pueden tener una cpsula que consista
de cido glucosamiriournico, cido manosaminournico,
lisina, cido glutmico, glicina, alanina o glucosamina; el
polisacrido A contiene cido ribitol teicoico, N-acetil glu-
cosamina y D-alanina, y protena A, un elemento de la pared
celular que no interacta de manera especfica con la por-
cin Fc de la inmunoglobulina y que puede ser un factor de
virulencia. Una variedad de enzlmas y toxinas, incluyendo
hialuronidasa (factor de diseminacin), desoxirribonuclea-
Sa,fibrinolisina, lipasa, proteasa, hemolisinas, leucocidina,
toxina dermonecrtica, hemolisinas, toxina exfoliativa y
enterotoxinas (2, 56, 88) tambin pueden contribuir a la
patogenicidad y virulencia de la cepa.
Clasificacin de las cepas
Las cepas de S. aureus en pollos se ha tipificado utilizando
fagos, como se ha hecho con S. aureus de humanos (30, 72,
73,74,75). La capacidad para tipificar con la /nternational
Series de fagos de S. aureus, depende de dnde se haya
aislado el microorganismo. A menudo, las cepas aisladas a
partir de aves enfermas no son tipificables, mientras es ms
probable que sean tipificables con la /nternational Series
aquellas aisladas de aves sacrificadas. Se piensa que las
cepasde S. aureus provenientes de aves sacrificadas,endmi-
cas en la planta procesadora o que se originan de las manos
de los trabajadores (48) corresponden a cepas humanas. El
equipo de fagos aislados de cepas aviares de S. aureus,
puede utilizarse para tipificar cepas de origen aviar (30, 72).
Estas se han utilizado con resultados variables en estudios
que tienen que ver con S. aureus de origen avicola prove-
niente de varios sitios alrededor del mundo (44,75,81). Los
fagos tienden a ser especificos para S. aureus de aves y no
se pueden utilizar para tipificar cepas de otras especies (74).
Se han practicado varios esquemas de biotipificacin
que dividen a las cepasde S. aureus en ecovariedades espec-
ficas de especie; las cepas avicolas se han biotipicado con
estosesquemasde clasificacin (19, 36). Tambin se han cla-
sificado las cepas por medio de patrones de susceptibilidad
a los antibiticos, perfiles de plsmidos y serotipificacin
con base en los polisacridos capsulares (16).
Patogenicidad
Los aislamientos coagulasa positivos de S. aureus se consi-
deran patgenos para las aves, aunque se piensa que las
cepas coagulasa negativas no son patgenas.

. PATOGNESISy EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
Todas las especiesaviares son susceptibles a las infecciones
estafiloccicas.
Transmisin, portadores y vectores
Para que se desarrolle la infeccin, debe existir alguna
alteracin en los mecanismos naturales de defensa del
husped (2). En gran parte de los casos, esto podra impli-
car el dao a una barrera ambiental tal como una lesin
cutnea o una membrana mucosa inflamada. De este modo,
S. aureus penetra a trays de la barrera lesionada y viaja
hacia localizaciones internas donde se establece un foco de
infeccin (por ejemplo, osteomielitis), por lo general en la
metfisis de alguna articulacin cercana (15, 61). En pollos
recin nacidos, el ombligo abierto proporciona un acceso,
conduciendo a onfalitis u otro tipo de infecciones. Otros
medios adicionales de entrada para los estafilococos son
los procedimientos quirurgicos menores (por ejemplo, recorte
de los dedos, despicado,descrestado,remocin del moco).
Despus de enfermedad infecciosa de la bolsa (71) se
desarrollan otro tipo de alteraciones en las defensas del
husped: anemia infecciosa aviar o probablemente en la
infeccin por el virus de la enfermedad de Marek, donde se
daa la bolsa de Fabricio o el timo, comprometindose as
el sistema inmunitario. Bajo estas condiciones se pueden
desarrollar infecciones septicmicas estafiloccicas y oca-
sionar muerte sbita. Luego de las infe.cciones iniciales con
virus de la enfermedad de la bolsa, se puede observar
dermatitis gangrenosa (captulo 12) ocasionada por S. au-
reus, junto con C/ostridium septicum (27, 70).
Recientemente se descubri que Escherichia co/i era
un microorganismo bacteriano predominante en hgados de
pavo, inmediatamente posterior al desafio con virus virulen-
to de enteritis hemorrgica (HEV). Sin embargo, cuando se
cultivaron dos semanas despus los hgados de los sobrevi-
vientes, las bacterias predominantes fueron especies de
estafilococos (62), lo que sugiere que las infecciones intes,.
tinales virales por HEV y otras similares, pueden originar
vas de entrada y proporcionar la base subyacente para
problemas estafiloccicos subsecuentes relacionados con
pavos comerciales de mayor edad.
La susceptibilidad hacia las infecciones por estafiloco-
cos tambin puede estar intluenciada por la gentica. Dos
lneas de pollos New Hamshire relacionadas tuvieron dife-
rencias significativas en la mortalidad posterior a la infec-
cin experimental (14).
Periodo de incubacin
Este periodo es breve. En pollos experimentales, los sig-
nos clnicos se evidenciaron a las 48 a 72 horas luego de la
inoculacin intravenosa. Experimentalmente, los pollos
pueden infectarse con facilidad por la va intravenosa, pero
no por la intratraqueal o mediante aerosol. La cantidad de
bacterias afecta la capacidadpara originar de manera consis-
tente la enfermedad experimental; por lo menos son nece-
sarios 105 microorl!anismos/kl! de Deso comoral (59. 60).
Estafi/ococosis. 255
Signos
Los signos clnicos tempranos incluyen plumas erizadas,
debilidad de una de las piernas, cada de una o ambas alas,
rechazo a caminar y fiebre (59); luego puede haber depresin
grave y muerte. Las aves que sobreviven a la enfermedad
aguda tienen inflamadas las articulaciones, se sientan sobre
sus tarsos y quilla, y no son capaces de mantenerse en pie
(24, 59). Los signos clnicos de infeccin septismica esta-
filoccica y de dermatitis gangrenosa se desarrollan en aves
con buena condicin, y tal vez slo sea evidente por un
aumento en la mortalidad de la parvada (7, 27, 70).
Morbilidad y mortalidad
Por lo general son bajas, a menos que exista una contami-
nacin masiva de aves, debido a una exposicin a cantidades
inusualmente altas de bacterias en la incubadora por medio
de contaminacin ambiental, vacunacin o procedimien-
tos de servicio. Uno de los problemas prevalentes en pollos
de engorda y pavos, son los trastornos en las piernas. Con
la necesidadde mayor procesamientoy de avescon ms carne
en la pechuga, los problemas en las piernas han aumentado.
Informes provenientes de laboratorios de diagnstico
indican que S. aureus es el agente bacteriano aislado con
mayor frecuencia a partir de articulaciones y piernas afec-
tadas (46, 43).
Por lo general, la morbilidad y mortalidad originadas
por la infeccin septismica estafiloccica son bajas. La
cantidad de pollos que desarrollan dermatitis gangrenosa es
pequea, pero por lo comn todos aquellos que desarrollan
lesiones sucumben por la infeccin (8, 27, 46).
Lesiones macroscpicas
Las lesiones macroscpicas de la osteomielitis en hueso,
consisten en reas focales amarillas de exudado caseoso o
zonas lticas (figuras ll-IA), que originan que el hueso sea
frgil. Los sitios y huesos implicados con mayor frecuencia
son los tibiotarsos proximales y el fmur proximal. Con
menor frecuencia pueden afectarse el tarso metatarso pro-
ximal, fmur distal, tibiotarso distal, hmero proximal, cos-
tillas y columna vertebral. En las aves afectadas, a menudo
se separa la cabeza femoral mediante una fractura a nivel
del cuello cuando se desarticula la articulacin coxofemoral
(necrosis de la cabeza femoral; (figura 11-1 C) (59, 61).
La artritis, periartritis y sinovitis son comunes. Las
articulaciones afectadas se encuentran inflamadas y lle-
nas de exudado inflamatorio, conforme se extiende la
infeccin (ostiomielitis) a partir de las reas circunvecinas
(figura ll-ID) (54, 61). De manera indirecta, laespondilitis
que afecta a las vrtebras toracolumbares puede originar
claudicacin por el dao a la mdula espinal (9, 61).
Las lesiones macroscpicasde la infeccin septicmica
estafiloccica consisten en necrosis y congestin vascu-
lar en varios rganos internos, incluyendo al hgado (figu-
ra 11-1 E), bazo,rionesy pulmones (7). En las avesinfectadas
con virus de la anemia infecciosa aviar, despus de un
traumatismo leve, se pueden desarrollar lesiones de derma-
titis gangrenosa en la punta de las alas (captulo 30). Este
trastorno se conocetambin como enfermedad del ala azul.
256 . Etifermedades de las aves
Las infecciones en las criadoras relacionadas con esta-
filococos son frecuentes y pueden aumentar la mortalidad
durante los primeros das despus del nacimiento. Los po-
llos tienen reas hmedas en el ombligo y se deterioran
con rapidez. En el interior, los sacos vitelinos crecen y
su contenido tiene un color y consistencia anormales. En
pollos maduros, una infeccin comn son losabcesos plan-
tares (pie zapo), una infeccin que conduce a la inflamacin
masiva de las patas y a debilidad.
En pavos para comercializacin, los hgados parcial-
mente o (con menor frecuencia) totalmente teidos de verde
se han relacionado con osteomielitis y lesiones en los teji-
dos blandos (por ejemplo artritis, periartritis, tenosinovitis).
Los canales con lesiones, de los cuales se aslan estafilococos
u otras bacterias, tambin tienen el hgado teido, pero con
frecuencia los pavos con hgado teido no han demostrado
osteomielitis o lesiones relacionadas o, si se encuentran, no
se han aislado bacterias de las lesiones (5, 12). Experimen-
talmente, no se ha reproducido el teido verde del hgado y
an se desconoce la causa de este trastorno.
Otra causa comn de decomiso en pavos comerciales
son las manchas hepticas. De los hgados ms afectados,
no se obtuvieron bacterias aerobias o anaerobiasfacultativas
cuando se examinaron dos parvadas con antecedentes de
altos decomisos hepticos, aunque con mayor frecuencia
se aislaron S. cahnii y otros estafilococos a partir de los
pocos hgados con cultivo positivo. La causa ms probable
de las lesiones hepticas parece ser la migracin de larvas de
ascridos (65).
Histopatologa
Desdeel punto de vista histolgico,las lesionespor estafi-
lococosconsistenen necrosis;presenciade coloniasbacte-
rianas conformadaspor una gran cantidad de bacterias
cocoidesgrampositivasy heterfilas(figurall-IB)(23, 32,
59). Las lesionescon mstiempo son principalmentegra-
nulomatosas.
Inmunidad
Ni la inmunidad activa ni la pasiva son importantes para la
prevencin de las infecciones por S. aureus en aves.Aun seha
considerado que anticuerpos especficos aS. aureus pueden
promover el desarrollo de infecciones relacionadas
con S. aureus en pollos (26, 33). Las bacterinas de clulas
enteras y los toxoides no han probado ser eficaces en
otras especies (2, 56).
. DIAGNSTICO
Aislamiento e identificacin
S. aureus se diagnostica al cultivar el material clinico sos-
pechoso, incluyendo exudados de articulaciones, material
vitelino y muestras de rganos internos. Para el crecimiento
de los estafilococos, el medio bsico es el agar sangre
(preferentemente de borrego o de bovino). Los microorga-
nismos crecen bien con colonias de 1 a 3 mm dentro de
las 18 a 24 horas. Gran parte de las cepas de S. aureus son
(Captulo 11)
Figura 11-1. Lesiones de estatilococosis A. Osteomielitis
del tibio tarso proximal en un pavo de 13 semanas de edad
(Barnes). B. Osteomielitis foca! subyacente a la tisis del tibio
tarso aproximado (5x) (Barnes). C. Osteomielitis bilateral de
la cabeza femoral debido a infeccin por S. aureus en un
pavo de dos semanas de edad. Ntese la extensin desde
la articulacin hacia la cavidad corporal. D. Pavo de tres
semanas de edad. Articulacin del corvejn inflamada con
extensin de exudado inflamatorio a lo largo de las vainas
tendinosas (Munger). E. Leghorn, de 20 semanas de edad.
Mltiples focos de necrosis en el hgado, despus de la infec-
cin septismica porestafilococos (Munger). F. Hgado teido
de verde que se observa en pavos con osteomielitis (Barnes).
!3 hemolticas,mientrasotros estafilococospor lo general
no lo son. Aquel material intensamente contaminado debe
sembrarseen un medio selectivo inhibidor para las bacterias
gramnegativas,como el agar con salesde manitol o el agar con
alcohol feniledtil (45,67,88). La mayor parte de las colonias
S. aureus sern pigmentadas. Las colonias deben seleccio-
narse y teirse con gramo Los estafilococos son gram posi-
tivos. Para diferenciar los patgenos S. aureus de los no
patgenosS. epidermis debe usarsecoagulasay ferrnentacida
de manitol. S. aureus es positivo en ambas pruebas, y
S. epidermis es negativo (cuadro 11-2). Comercialmente se
dispone de varios sistemas para identificar especies de esta-
filococos, pero no suelenutilizarse parapollos aislados(45,67).
Serologa
Por lo general,no serecurrea la serologaparael diagns-
tico de la estafilococosis,no obstante,se menciona una
pruebade microaglutinacin(26)
Diagnstico diferencial
La estafilococosis puede semejar infecciones por E. coli,
Pasteurella multocida, Salmonella gallinarum, Mycoplas-
ma synoviae, reovirus o cualquier otra infeccin de huesos
o articulaciones que se relacione con criadoras o causas de
septicemia.
TRATAMIENTO
La infeccin por S. aureuspuedetratarsecon xito, pero
siempredebenefectuarsepruebasde sensibilidaddebido
a que es comn la resistenciaa los antibiticos (18, 21,
76, 90). Los frmacosque se utilizan para el tratamiento
258 . Enfermedades de las aves
incluyen penicilina, estreptomicina, tetraciclinas, eritromi-
cina, novobiocina, sulfonamidas, lincomicina y espectino-
micina. La dermatitis estafiloccica tambin se ha relacionado
con el uso de una sulfa en pollas reproductoras de aves de
engorda(28).
PREVENCiN Y CONTROL
Procedimientos de manejo
Cualquier procedimiento de manejo que reduzca el dao a
los mecanismos de defensa del husped ayudar a prevenir
la estafilococnsis. Cualquier cosa que disminuya la posibi-
lidad de lesiones ayudar a evitar la infeccin, debido a que
para S. aureus, las heridas son la va de entrada al cuerpo.
De las reas donde se cran las aves, debern eliminarse los
objetos punzocortantes como astillas, piedras filosas o bor-
des metlicos. Conservar una buena calidad en la cama,
reducir las ulceraciones de los cojinetes de las patas. Par-
ticular atencin deben tener el manejo y la limpieza de las
incubadoras. En cualquier parte se localiza S. aureus y
las condiciones en incubadoras y nacedoras son ideales para
el crecimiento bacteriano. Los pollitos recin nacidos con
ombligos abiertos y sistema inmunitario inmaduro, se
pueden infectar con facilidad, lo que conduce a mortalidad
en infecciones crnicas poco despus del nacimiento. La
prevencin de infecciones tempranas con virus de la enfer-
medad infecciosa de la bolsa y de la anemia infecciosa aviar,
tambin ayudar a evitar la estafilococosis (71).
Las aves que se encuentran en un estrs ligero son ms
resistentes a la estafilococosis experimental, que aquellas
no estresadas (13, 38, 49, 59). La resistencia se atribuye a
una mayor cantidad de heterfilos, lo cual sucede en aves
REFERENCIAS
l. Adams, B.W., and G.C. Mead. 1983.Incidenceandproper-
ties of Staphylococcus aureus associated with turkeys
during processingand further-processingoperations.J Hyg
91:479-490.
2. Anderson,J.C. 1986.Staphylococcus. In C.L. Gylesandc.a.
Thoen(eds.).Pathogenesis ofBacterialInfectionsin Animals,
1sted. lowa StateUniversityPress,Ames,lA, pp. 14-20.
3. Arp, L.H., I.M. Robinson, and A.E. Jensen.1983.Pathol-
ogy of liver granulomasin turkeys.Vet Pathol20:80-89.
4 Bajljosov, D., Z. Sachariev,and L. Georgiev. 1974.Char-
acteristicsof Staphylococci isolated from slaughterfowl.
MonatshVeterinaermed29:692-694.
5 Bayyari, G.R., W.. Huff, R.A. Norton, J.K. Skeeles,J.N.
Beasley,N.C. Rath, and J.M. Balog. 1994.A longitudinal
study of green-liver osteomyelitiscomplex in commercial
turkeys.Avian Dis 38:744-754.
6 Bergmann,V., B. Kilhler, and K. Vogel.1980.Staphylococ-
cus aureusinlection of fowls on industrializedpoultry units.
l. Typesofinlection. Arch Exp Vet 34:891-903.
7 Bickford, A.A., and A.S. Rosenwald.1975.Staphylococcal
inlectionsin chickens.Poult Dig July:285-287.
8. Bitay, Z., L. Quarini, R. Glavits, and R. Fischer. 1984.
Staphylococcusinfection in fowls. Magy AIlatorv Lapja
39:86-91.
9. Carna~han, R.B.A. 1966.Spinalcord compressionin fowls
(Captulo l J)
en estrs. Se piensa que el heterfilo es la clula ms
importante para controlar las infecciones bacterianas, en
particular por S. aureus (60).
Las bacterinas estafiloccicas no han sido eficaces
para evitar las infecciones (2), pero el uso de vacunas vivas
avirulentas basadas en el principio de la interferencia bac-
teriana, tienen resultados alentadores. En humanos, se ha
utilizado la cepa 502A avirulenta de S. aureus para manejar
furunculosis recurrente y brotes de abortos (56). En pollos,
se demostr que una cepa de estafilococos interfera con la
colonizacin de otras cepas de S. aureus (20). Utilizando el
principio de la interferencia bacteriana, se ha desarrollado
una vacuna viva avirulenta para la prevencin de la esta-
filococosis en pavos. Se utiliza un aislamiento de
S. epidermidis coagulasa negativa que se desarrolla de ma-
nera natural, designado como cepa 115, que colon iza
clulas y tejidos en las vas respiratorias y que evita la
adherencia de las cepas virulentas de S. aureus. Adems de
interferir con la colonizacin de estaltima bacteria,S. epider-
midis 115tambin secreta una bacteriosina estable semejan-
te a los antibiticos, que es capaz de inhibir y destruir
aS. aureus virulento. La vacuna se administra mediante
aerosol a los 1 a 10 das y de nuevo a las 4 a 6 semanas
de edad. El empleo de la cepa 115 en parvadas comerciales
ha reducido la cantidad de pavos con estafilocosis y ha
mejorado la viabilidad global. Cuando se us la cepa 115 en
pollos, se encontraron resultados similares (41, 50, 53, 63,
64, 86).
Con el fin de excluir a S. aureus de pollos libres de
grmenes, infectados experimentalmente, se intent la ex-
clusin intestinal competitiva con Lactobaci//us acidophi-
/us. El tratamiento fue eficaz al reducir las cuentas de
S. aureus en el contenido del buche, pero no se modificaron
las cuentas en el ciego y el recto (85). .
due to spondylitis caused by Staphylococcus pyogenes.J Comp
Pathol 76:9-14.
lO. Chen, O.W., M.H. Gan, and R.P. Liu. 1984. Sudies on
staphylococcosis in chickens. \11.Properties and pathogenic-
ity of Staphylococcus aureus. Chinese J Vet Med 10:6-8.
11. Cheville, N.F., J. Tappe, M. Ackermann, and A. Jenscn.
1988. Acute fibrinopurulent blepharitis and conjunctivitis as-
sociated with Staphylococcus hyicus. Escherichia coli, and
Streptococcus sp. in chickens and turkeys. Vet Pathol
25:369-375.
12. Clark, R.S., H.J. Barnes, A.A. Bickford, R.P. Chin, and R.
Oroual. 1991. Relationship of osteomyelitis and associated
soft-tissue lesions with green liver discoloration in turkeys.
Avian Dis 35:139-146.
13. Coates, S.R., O.K. Buckner, and M.M. Jensen. 1977. The
inhibitory eflect ofCorynebacterium parvum and Pasteurella
multocida pretreatment on staphylococcal synovitis in tur-
keys. Avian Dis 21 :319-322.
14. Cotter, P.F., and R.L. Taylor, Jr. 1991. Differential resis-
tance to Staphylococcus aureus challenge in two related lines
ofchickens. PoultSci 70:1357.1361.
15. Daum, R.S., H. Davis, S. Shane, O. Mulvihill, R. Campeau,
and B. Farris. 1990. Bacteremia and osteomyelitis in an
avian model ofStaphylococcus aureus infection. J Orthop Res
8:804-813.

16. Daum, R.S.,A. Fattom,S. Freese, and W. Karakawa.1994.
Capsular polysaccharide serotypes of coagulase-positive
staphylococci associatedwith tenosynovitis, osteomyelitis, and
other invasive infections in chickens and turkeys: Evidence
tor new capsular types. Avian Ois 38:762-771.
17. Devriese, L.A. 1980. Pathogenic staphylococci in poultry.
World Poult Sci 36:227-236.
18. Devriese, L.A. 1980. Sensitivity ofstaphylococci from farm
animals to antibacterial agents used for growth promotion and
therapy: A ten year study. Ann Rech Vet 1I :399-408.
19. Devriese, L.A. 1984. A simplified system for biotyping
Staphylococcus aureus strains isolated from different animal
species. J Appl Bacteriol 56:215-220.
20. Devriese, L.A., A.H. Devos, and J. Beumer. 1972. Staphy-
lococcus aureus colonization on poultry after experimental
spray inoculations. Avian Ois 16:656-665.
21. Devriese. L.A., A.H. Devos, J. Beumer, and R. Moes, 1972.
Characterization of staphylococci isolated from poultry. Poult
Sci 51 :389-397.
22. Devriese, L.A., B. Poultrel, R. Kilpper. Balz, and K.H.
Schleifer. 1983. Staphylococcus gallinarium and Staphylo-
coccus caprae, two new species from animals. Int Syst Bac-
terioI33:480-486.
23. Emslie, K.R., and S. Nade. 1985. Acute hematogenous
staphylococcal osteomyelitis. Comp Pathol BuIl17:2-3.
24. Emslie, K.R., N.R. Ozanne, and S.M.L. Nade. 1983. Acute
haemotogenous osteomyelitis: An experimental modelo Pa-
thology 141:157-167
25. Evans, J.B., G.A. Ananaba, C.A. Pate, and M.S. Bergdoll.
1983. Enterotoxin production by atypical Staphylococcus
aureus trom poultry. J Appl Bacteriol 54:257-261.
26. Forget, A., L. Meunier, and A.G. Borduas. 1974. Enhance-
ment activity of homologous anti-staphylococcal sera in ex-
perimental staphylococcal synovitis of chicks: A possible role
of immune adherence antibodies. Infect Immun 9:641-644.
27. Frazier, M.N., W.J. Parizek, and E. Garner.1964. Gangre-
nous dermatitis of chickens. Avian Ois 8:269-273.
28. Froyman, R., L. Deruyttere, and L.A. Devriese. 1982. Tehe
eflect of antimicrobial agents on an outbreak of staphylococcal
dermatitis in adult broiler breeders. Avian Phatolll :521-525.
29. Gibbs, P.A., J. T. Patterson, and J. Harvey. 1978. Biochemi-
cal characteristics and enterotoxigenicity of Staphylococ-
cus aureus strains isolated from poultry. J Appl Bacteriol
44:57-74.
30. Gibbs, P.A., J. T. Patterson, and J.K. Thompson. 1978.
Characterization ofpoultry isolates ofStaphylococcus aureus
by a new set ofpoultry phages. J Appl BacterioI44:387-400.
31. Glavits, R., F. Ratz, T. Fehervari, and J. Povazsan. 1984.
Pathological studies in chicken embryos and day-old chicks
experimentally infected with Salmonella typhimurium and
Staphylococcus aureus. Acta Vet Hung 32:39-49.
32. Griffiths, G.L., W.I. Hopkinson, and J. Lloyd. 1984.
Staphylococcal necrosis of fue head of fue femur in broiler
chickens. Aust Vet J 61 :293.
33. Gross, W.G., P.B. Siegel, R. W. Hall, C.H. Domermuth, and
R. T. Du boise. 1980. Production and persistence of antibodies
in chickens to sheep erythrocytes. 2. Resistance to infectious
diseases. Poult Sci 59:205-210.
34. Guarda, F., G. Cortellezzi, C. Curca, and O. Massimino.
1979. Blindness due to Staphylococcus aureus in pullets. Clin
Vet 102:315-324.
35. Gwatkin, R. 1940. An outbreak of staphylococcal infection
in barred Plymouth rack males. Can J Comp Med 4:294-296.
36. Hajek, V., and E. Marsalck. 1971. The differentiation of
pathogenic staphylococci and a suggestion for their taxo-
nomic classification. Zentralbl Bakteriol A 217:176-182.
37. Harvey, J., J.T. Patterson, and P.A. Gibbs. 1982. Entero-
toxigenicity of Staphylococcus aureus strains isolated from
Estafi/ococosis. 259
poultry: Raw poultry carcasses asa potentialfood-poisoning
hazard.J Appl Bacteriol 52-251-258.
38. HeUer, E.D., D.R. Nathan, and M. Perek. 1979. Short
heatstressas an immunostimulantin chicks. Avian Pathol
8:195-203.
39. Hoffman, H.A. 1939.Vesiculardermatitisin chickens.J Am
Vet Med Assoc48:329-332.
40. Hole, N., and H.S. Purchase.1931.Arthritis and periostitis
in pheasantscausedby Staphylococcuspyogenesaureus.J
CompPatholTher 44:252-257.
41. Jensen,M.M., W.C. Downs,J.D. Morrey, T.R.NicoU,S.D.
LeFavre, and C.M. Meyers. 1987.Staphylococcosis oftur-
keys. l. Portal of entry and tissue colonization.Avian Dis
31:64-69.
42. Jungherr, E. 1933.Staphylococcalarthritis in turkeys.J Am
Vet Med Assoc35:243-249.
43. Kibenge, F.S.B.,M.D. Robertson, G.E. Wilcox, and D.A.
Pass.1982.Bacterialand viTalagentsassociatedwith teno-
synovitis in broiler breedersin Westem Australia. Avian
Patholll:351-359.
44. Kibenge, F.S.B., G.E. Wilcox, and D. Perret. 1982.
Staphylococcusaureusisolated from poultry in Australia.
l. Phagetyping and cultural characteristics.Vet Microbiol
7:471-483.
45. Kloos, W.E., and J.H. Jorgensen. 1985.Staphylococci.In
E.H. Lenette, A. Balows, W.J. Hausler, Jr., and H.J.
Shadomy(eds.). Manual ofClinical Microbiology, 4th ed.
American Societyof Microbiologists,Washington,DC, pp.
143-153.
46. Kilhler, B., V. Bergmann,W. Witte, R. Heiss,and K. Vogel.
1978. Dermatitis bei broilen durch Staphylococcusaureus.
MonatschVeterinaermed 33:22-28.
47. Kilhler, B., H. Nattermann, W. Witte, F. Friedrichs, and
E. Kunter. 1980.Staphylococcusaureusinfection of fowls
on industrializedpoultry units.lI. Microbiologicaltestsfor S.
aureus and other pathogens. Arch Exp. Veterinaermed
34:905-923.
48. Kusch, D. 1977. Biochemical characteristicsand phage-
typing of staphylococciisolatedfrom poultry.Zentralbl Bak-
teriol ParasitInfekt Hyg lB 164:360-367.
49. Larson, C.T., W.B. Gross, and J.W. Davis. 1985. Social
stressandresistanceof chickenandswineto Staphylococcus
aureuschallengeinfections.CanJ Comp Med 49:208-210.
50. LeFevre,S.D.,and M.M.Jensen.1987. Staphylococcosis of
turkeys.2. Assayof proteinA levelsof staphylococciisolated
from turkeys.Avian Dis 31:70-73.
51. Lucet, A. 1892. De losteo-arthrite aigue infectieusedes
jeunesoies.Ann Inst Pasteur(Paris)6:841-850.
52. Mead, G.C., and B.W. Adams. 1986.Chlorineresistanceof
Staphylococcus aureusisolatedfrom turkeysandturkeyprod-
ucts.Appl MicrobioI3:131-133.
53. Meyers,C.M., and M.M.Jensen.1987. Staphylococcosis of
turkeys. 3. Bacterial interferenceas a possible meansof
control.Avian Dis 31:74-79.
54. Miner, M.L., R.A. Smart, and A.E. Olson. 1968. Patho-
genesisof staphylococcalsynovitis in turkeys: Pathologic
changes.Avian Dis 12:46-60.
55. Minzat, R.M., V. Volintir, S. Panaitescu,l. Javanescu,B.
Kelciov, and E. Cretu. 1977.A peculiar form of staphylo-
coccalinfectionin chickens.Lucr Stiint InstAgron Timisoara.
Ser Med Vet 14:141-144.
56. Morse,S.I.1980. Staphylococci.lnB.D. Davis,R. Dulbecco,
H.N. Eisen,and H.S. Ginsberg(eds.).Microbiology, 3rd ed.
HarperandRow Publishers,Philadelphia,PA, pp. 623-633.
57. Moya, S.F. 1986.Staphylococcus aureusas a potencialcon-
taminantof animalfeeds.CienciasVet, CostaRica 8:77-80.
58. Munger, L.L., and B.L. KeUy.1973.Staphylococcalgranu-
lomasin a leghornhenoAvian Dis 17:858-860.
260 . Enfermedades de las aves
59. Mutalib, A., C. Riddell, and A.D. Osborne. 1983. Studies
on fue pathogenesis of staphylococcal osteomyelitis in chick-
ens. l. Effect of stresson experimentally induced oteomyelitis.
Avian Dis 27:141-156.
60. Mutalib, A., C. Riddell, and A.D. Os borne. 1983. Studies
on fue pathogenesis of staphylococcal osteomyelitis in chick-
ens. 11. Role of fue respiratory tract as a route of infection.
Avian Ois 27:157-160.
61. Nairn, M.E. 1973. Bacterial osteomyelitis and synovitis of
the turkey. Avian Ois 17:504-517.
62. Newberry, L.A., D.G. Lindsey, J.N. Beasley, R. W. McNew,
and J.K. Skeeles. 1994. A summary of data collected from
turkeys following acute hemorragic enteritis virus infection at
different ages. Proc 45th NC Avian Ois Conf, Oct 9-11, Des
Moines, lA, p. 63.
63. Nicoll, t.R., and M.M. Jensen.1987. Preliminary studies on
bacterial interference of staphylococcosis of chickens. Avian
Ois 31:140-144.
64. Nicoll, T.R., and M.M. Jensen. 1987. Staphylococcosis of
turkeys, 5. Large-scale control programs using bacterial inter-
terence. Avian Ois 31:85-88.
65. Norton, R.A., G.R. Bayyari, J.K. Skeeles, W.E. Huff,
and J.N. Beasley. 1994. A survey of two commercial
turkey farms experiencing high levels of liver foci. Avian
is 38:887-894.
66. Notermans, S., J. Dufrenne, and W.J. van Leeuwen.1982.
Contamination ofbroiler chickens by Staphylococcus aureus
during processing; incidence and origino J. Appl Bacteriol
52:275-280.
67. Pezzlo, Marie. 1992. ldentification of commonly isolated
aerobic gram-positive bacteria. In H.D. Isenberg, chief ed.
Clinical Microbiology Procedures Handbook, vol l. Ameri-
can Society for MicrobioJogy, Washington, DC, pp. 1.20.1-
1.20.12.
68. Rao, M. V.S., S.B. Kulshrestha, and S. Kumar. 1977.
Biological properties and drug sensitivity reactions of in-
testinal staphylococci of poultry. Indian J Anim Sci 46:648-
651.
69. Raska, K., V. Matejovska, D. Matejovska, M.S. Bergdoll,
and P. Petrus. 1981. To fue origin of contamination of
toodstuffs by enterotoxigenic staphylococci. In J. Jeljaszewicz
(ed.). Staphylococci and Staphylococcal Infections. Gustav
Fischer Verlag. Stuttgart, pp. 381-385.
70. Rosenberger, J.K., S. Klopp, R.J. Eckroade, and W.C.
Kraus. 1975. The role of fue infectious bursal agent and
several avian adenoviruses int fue hemorragic-aplastic-anemia
syndrome and gangrenous dermatitis. Avian Ois 19:717-729.
71. Santivatr, D., S.K. Maheswaran, J.a. Newman, and B.S.
Pomeroy. 1981. Effect of infectious bursal disease virus
intection on fue phagocytosis of Staphylococcus aureus by
mononuclear phagocytic cells of susceptible and resistant
strains ofchickens. Avian Ois 25:303-311.
72. Shimizu, A. 1977. Establishmentofa new bacteriophage set
tor typing avian staphylococci. Am J Vet Res 38:1601-1605.
73. Shimizu, A. 1977. Isolation and characteristics ofbacterio-
phages from staphylococci of chicken origino Am J Vet Res
38:1389-1392.
(Captulo 11)
74. Shimizu, A. 1977. Bacteriophage typing of chicken staphy-
lococci by adapted phages. Jpn J Vet Sci 39:7-13.
75. Shimizu, A. 1979. Phage-typing results of Staphylococcus
aureus isolated from poultry in Japan and Europe. AviaJl Ois
23:39-46.
76. Takahashi, l., T. Yokoyama, T. Uehasra, and T. Yoshida.
1986. Susceptibility of S. aureus and Streptococcus isolates
from diseased animals to commonly used antibacterial agents
and nosiheptide. l. Susceptibility of S. aureus. Bull Nippon
Vet Zootech No. 35:43-49.
77. Tate, C.R., W.C. Mitchell, and R.G. MilIer. 1993. Staphy-
lococcus hyicus associated with turkey stitle jointosteomyeli-
tis. Avian Ois 37:905-907.
78. Terayama, T.,H. Ushioda, M. Shingaki, M. Inaba, A. Kai,
and S. Sakai. 1977. Coagulase types of Staphylococcus
aureus from food poisoning outbreaks and types of incrimi-
nated foods. Ann Rpt Tokyo Metrop Res Lab Public Health
28:1-4.
79. Terzolo, H.R., J.A. VilIar, A.S. Zamora, and A. Zoratti de
Verona.1978. Staphylococcus intection offowls. Gaceta Vet
40:388-402.
80. Thompson, J.K., and J. T. Patterson. 1983. Staphylococcus
aureus from a site of contanlination in a broiler processing
planto Rec. Agr Res 31:45-53.
81. Thompson,J.K,J.T.Patterson,and P.A. Gibbs. 1980. The
use of a new phage set for typing poultry strains of Staphylo-
coccus aureus obtained from seven countries. Br Poult Sci
21 :95-102.
82. Vaid, M. Y., M.A. Muneer, M. Naeem, and H.A. Hashmi.
1979. A study on fue incidence ofStaphylococcus infcctions
in poultry. PakJ Sci 31:155-158.
83. Van Ness, G. 1946. Staphylococcus citreus in the twl. Poult
Sci 25:647-648.
84. Wang, C.T., Y.C. Lee, and T.H. Fuh. 1977. Artificial infection
of chicks with Staphylococcus aureus.J Chin Soc Vet Sci 3: 1-6.
85. Watkins, B.a. and B.F. MilIer. 1983. Competitive gut exclu-
sion of avian patrogens by LactobacilIus acidophilus in gno-
tobiotic chicks. Poult Sci 62: 1772-1779.
86. Wilkinson, D.M., and M.M. Jensen. 1987. Staphylococ-
cosis of turkeys. 4. Characterization of a bacteriocin pro-
duccd by an interfcring staphylococcus. Avian Ois 31 :80-84.
87. WilIemart, J.P. 1980. Staphylococcal synovitis in poul-
try and its treatment with tiamulin. Bull Acad Vet Fr 53:
209-213.
88. WilIett, H.P. 1992. Staphylococcus. In W.K. Joklik, H.P.
WiIlctt, O.B. Amos and C.M. Wilfert (eds.). Zinsser Microbi-
ology, 20th ed. Appleton & Langc, Norwalk, CT, pp. 401-416.
89. Williams, R.B., and L.L. Daines. 1942. The relationship of
infcctious omphalitis ofpoults and impetigo staphylogenes in
manoJ Am Vet Med Assoc 101:26-28.
90. Witte, W., and H. KUhn. 1978. Macrolide (antibiotic) resis-
tance of Staphylococcus aureus strains trom outbreaks of
synovitis and dermatitis aJ11ongchickcns in large production
units. Arch Exp Vctcrinaermed 32: 105-114.
91. Wos, Z., and H. Jagodzinska. 1978. Characteristics of
staphylococci found in chicken carcasses. Przem Spozyw
32:186-187.
 INTRODUCCiN
Las infecciones clostridiales relacionadascon cuatroenfenne-
dadesen avesdomsticaso de cazasedescribenen estecapitulo.
Clostridium colinum es la causade la enteritis ulcerativa, sehan
aislado C. perfringens y C. septicum de casos de enteritis
necrtica o dermatitis gangrenosa, y C. botulinum es la etio-
loga del botulismo. En enfennedades espordicaso tal vez
emergentes, pueden estar implicadas otras especiesde clos-
tridios, incluyendo C. fallax (1), C. novyi (4) Y C. sporogenes
(5). Recientementese identific a C. chauvoei en lesionesde
la cresta e hgados de pollos provenientes de dos parvadas
con condiciones de enfermedad compleja (6) y a partir de
intestinos e higados de avestruces de un zoolgico con una
REFERENCIAS
l. Ellwood, D.C. and R.W. Halliwell. 1973. Clostridium fallax
intection in poultry. Trop Anim Health Prod 5:202-204.
2. Frazier, KS., A.J. Herron, M.E. Hines, 11, J.M. Gaskin,
and N.H. Altman. 1993. Diagnosis of enteritis and enterotox-
emia due to Clostridium difficile in captive ostriches (Struthio
camelus). J Vet Diagn Invest 5:623-625.
3. Lublin, A., S. Mechani, H.I. Horowitz, and Y. Wcisman.I993. A
paralytic-like-diseseofthe ostrich (Struthio camelus msaicus)
El autor desea reconocer el trabajo previo en este captulo
del Dr. M.C. Peckham.
~
inusual enfermedad neuroparaItica (3). C. difficile origin
enteritis y enterotoxemia intensas,resultando en la muerte de
153 de 160 pollitos jvenes de avestruz de una parvada y se
sospech de este agente cuando una segunda parvada pade-
ci de una enfermedad similar con alta mortalidad (2). El
microorganismo se aisl por cultivo y se confirm la pre-
sencia de enterotoxina de C. difficile mediante una prueba
inmunoabsorbente ligada a enzimas (ELISA). Las toxinas
generadaspor los microorganismos clostridiales son los cau-
santesde los trastornosde algunos de estospadecimientos; en
otros casos, los microorganismos son relativamente ino-
cuos, a menos que haya otros cofactores como ingredientes
o cambios dietarios, estrsintenso, coccidiosis o infecciones
inmunosupresoras como la enfermedad infecciosa de la bolsa
de Fabricio y la anemia infecciosa en pollos.
associatedWitll C. chauvoeiinfection.Vet Rec 132:273-275.
4. Peterson,E.H. 1964.Clostridiumnovyi isolatedfrom chick-
ens.Poult Sci 43:1062-1063.
5. Peterson,E.H.1967.The isolationofClostridium sporogenes
from thevisceraof dayold chicks.PoultSci46: 527-529
6. Prukner. Radovcic, E., L. Milakovic-Novak, S. lvesa-Pct-
ricevic, and N. Grgic. 1995.Clostridium chauvoeiin hens.
Avian PatroI24:201-206.
HermanA. Berkhoff
INTRODUCCiN
La enteritis ulcerativa (EU) es una infeccin bacteriana
aguda en pollos jvenes, pavos y aves de caza, caracterizada
262 . Enfermedades de las aves (Captulo 12)

por inicio repentino y con mortalidad que aumenta muy
rpido. La enfermedad se observ primero en proporciones
enzoticas en codornices, y por tanto, se llam enfermedad
de las codornices. Desde entonces, se ha establecido que
muchas otras especies aviares son susceptibles y el nom-
bre inicial se cambi a enteritis ulcerativa. No se informa de
la infeccin en humanos.
. HISTORIA
En EVA, se inform por primera vez en 1907 acerca de la
enfermedad de la codorniz (32). Durante los dos siguientes
decenios, se notificaron varios brotes aislados en codorni-
ces y gansos (1, 18, 27, 28, 36), despus se descubri la
infeccin en pavos domsticos y silvestres (10,39). Otras
especies de aves que se ha observado que son suscepti-
bles incluyen palomas (19), pollos (39), faisanes, ganso azul
y codorniz de California (11).
Los sucesos cronolgicos que permitieron el aisla-
miento e identificacin precisa de las bacterias etiolgicas
las detallan Bass (2, 3), Peckham (33, 34) Y Berkhotf y
colaboradores (7).
. INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
La distribucin de la EU es amplia en todo el mundo; cierto
nmero de informes se originaron de Inglaterra (20), Ale-
mania (38) y de la India (22, 40, 41).
La EU es una enfermedad importante y un problema
en algunas reas donde se concentra la produccin avcola
(9), representa una amenaza para las aves de caza en confi-
namiento o en libertad.
ETIOLOGA
cultivaronal anaerobioetiolgicoen mediosslidos,lo que
permiti el estudiode suscaractersticas
bioqumicas.
Clasificacin
El microorganismo es una nueva especie de Clostridium
llamado Clostridium colinum (5, 8). Con base en el anlisis
de secuencia de 16S rRNA, se ubic a C. colinum en el
subgrupo XIV -b junto con otras seis especiesde Clostridium.
Se relaciona de manera ms cercana con C. piliforme, el
agentecausal,sin cultivar, de la enfermedad de Tyzzer (13).
Morfologa y Uncn
c. co/inum mide l x 3 a 4 ~m y se observa aislado como un
bacilo curvo o ligeramente recto con extremos redondeados.
En medios artificiales, pocas veces se observa esporulacin,
pero si sta se desarrolla, son ovales y subterminales; las
clulas esporgenas son mucho ms largas y gruesas que
las clulas no esporuladoras (figura 12-1).
Requerimientos de crecimiento
El microorganismo es dificil en sus requerimientos de cre-
cimiento, necesita un medio enriquecido y en condiciones
anaerobias. El mejor medio para el aislamiento de C. co/i-
num es el agar fosfato triptosa (Difco) al cual se le agrega
0.2% de glucosa y 0.5% de extracto de levadura. El pH se
ajusta a 7.2 Y los medios se esterilizan mediante autoclave.
Despus de enfriarse a 56 C se aade plasma de equino a
8% y se vacia el medio en cajas de Petri. Las placas
prerreducidas se inoculan con material proveniente de le-
siones hepticas y se incuban de manera anaerobia por 1 a
2 das a 35 a 42 C (17); las colonias son blancas, redondas,
convexas y semitranslcidas. El crecimiento en medios de
caldo, preparados como se indic antes, pero sin agar,
puede detectarseentre las 12 a 16 horas posinoculacin (PI).

Al principio, para reproducir la EV en codornices se utili-

zaron bacterias grampositivas, pleomorfas, aerobias y sin
movimiento, aisladas a partir de hgados de codornices
enfermas. El microorganismo se identific como Coryne-
bacterium perdicum, el cual no se desarrollaba en me-
dios slidos, pero s, de manera deficiente, en los medios
lquidos (30). Ms adelante, se aisl una bacteria gramne-
gativa anaerobia proveniente de intestinos e hgados de
codornices infectadas. Al alimentar a codornices con culti-
vos en caldo de tioglucolato se reprodujo la enfermedad
clnica (3).
Peckham (33, 34), menciona el aislamiento de basto-
nes grampositivos, anaerobios que forman esporas,despus
de la inoculacin en saco vitelino de embriones de pollo.
Este microorganismo provoc lesiones de' enteritis ulcera-
tiva en las codornices inoculadas. Y se volvi a aislar de
nuevo de estas codornices, cumpliendo as con los postu-
lados de Koch. Se aislaron anaerobios similares a partir de
pollos y pavos afectados con EV, y se estableci que el Figura 12-1. Muestra de sangre de codorniz con enteritis
mismo microorganismo (34) originaba la enfermedad en ulcerativa. Obsrvense dos bacterias, una de las cuales tiene
pollos, pavos y codornices. Berkhoff y colaboradores (8), una espora subterminal.(Peckham.)

Los cultivos con crecimiento activo producen gas, lo cual
contina hasta las 6 a 8 horas, despusdel cual el crecimien-
to llega al fondo del tubo (5). Los subcultivos se deben hacer
de cultivos en caldo con crecimiento activo que todava
producen gas; si se transfieren ms tarde pueden no tener
xito.
Caracterstcas bioqumcas
Fermenta los siguientes carbohidratos: glucosa, manosa,
rafinosa, sucrosa y trehalosa; la fructosa y la maltosa se
fermentanpoco. El manitollo fermentanslo algunascepas,una
de las cuales es la cepa tipo ATCC 27770. Los carbohidratos
no fermentados son arabinosa, celobiosa, eritriol, glucgeno,
inositol, lactosa, melezitosa, melibiosa, ramnosa, sorbitol y
xilosa. Los productos de la fermentacin de este microorga-
nismo son el cido actico y el frmico (5, 8).
Se hidroliza la esculina. Por lo general, la hidrlisis de
almidn es negativa; slo dos cepas ocasionan hidrlisis
de almidn. La cepa tipo no hidroliza almidn. No se gene-
ran nitritos e indol. La leche no presenta cambios y no se
digiere la caseina. Un buen crecimiento se presenta en el
caldo carbohidrato-carne macerada (CCM). No utiliza piru-
vato ni lactato, tampoco licua gelatina. No produce catalasa,
ureasa, lipasa ni lecitinasa.
C. colinum se asemeja mucho a C. difficile, y se pueden
diferenciar con base en sus caractersticas de cultivo. El
segundo hidroliza gelatina y no es capaz de fermentar
rafinosa, mientras C. colinum es inactivo en gelatina y
fermenta gelatina con facilidad (17).
Resistencia a agentes qumicos y fsicos
El anaerobio, en virtud de su caracterstica de formacin de
esporas,es muy resistente a los agentesqumicos y cambios
fisicos. Las esporas de C. co/inum son resistentes al octanol
y cloroformo (8). Los cultivos en yema permanecen viables
despusde 16 aftos a -20 C y sobreviven al calor a 70 C
durante tres horas, 80 C por una hora y 100 C por tres
minutos (34).
Patogenicidad
Los cultivos puros de C. co/inum que crecieron de manera
anaerobia son muy patgenos para las codornices cuando se
administran luego de la inoculacin oral. La enfermedad
experimental se presenta ya sea de modo agudo y las
aves mueren al tercer dia:PI o de una manera ms crnica,
con muertes despus de I a 2 semanas(7).
PA TOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
La EU se encuentra en una amplia variedad de aves, pero
las codornices son, sin lugar a dudas, la especie ms suscep-
tible. Se han observado infecciones naturalesen las siguientes
aves: codorniz de cola blanca comn (Colinus virginianus),
Enfermedades
por c/ostridios . 263
codorniz de California (Lophortyx california), codorniz
Gambel (L. gambelii), codorniz de montafia (Oreortyx pic-
ta), codorniz con escamas(Callipepla squamata) y urogallo
de cola corta (Pedioecetesphasianellus) (32); bonasa ame-
ricana (Bonasa umbellus) (28); pavos domsticos (Melea-
gris gallopavo) y pollos (Gallus gallus) (16, 39); perdiz
europea (Perdix perdix) y pavos salvajes (M gallopavo)
(16); perdiz chukar (Alectoris graeca) (29); pichones (Co-
lumba livia) (19); faisanes (Phasianus colchicus) y gallina
azul (Dendragapus obscurus) (11); y codorniz con cresta
(L.c. californicus) (20). Un brote de enteritis ulcerativa en
petirrojos (Turdus migratorius) confirmado mediante el
C. colinum del higado, fue la primera evidencia de que la
enteritis ulcerativa podria afectar aves migratorias (42).
Aunque los pollos a menudo se infectan de manera
natural, las infecciones experimentales slo se pueden pro-
ducir con rapidez en codornices. La EU se observa con
mayor frecuencia en aves jvenes; se presenta en pollos de
4 a 12 semanas (34), pavos de 3 a 8 semanas (10) y en
codornices de 4 a 12 semanasde edad. Se menciona un brote
en codornices adultas (23).
Muchas veces los brotes en pollos se acompaan o son
subsecuentes a coccidiosis, anemia infecciosa del pollo,
infeccin de la bolsa de Fabricio o condiciones de estrs. La
importancia de coccidiosis en brotes de EU en pollos, se
confirm al producir EU en pollos de cinco semanas
de edad, previamente infectados con Eimeria brunetti y
E. necatrix, pero sin alguna de ellas de manera aislada (14).
Transmisin
En condiciones naturales, la EU se transmite por excretas;
las aves se llegan a infectar por ingestin de alimento
contaminado, agua o cama. El microorganismo produce es-
poras, lo que ocasiona una contaminacin permanente de
las instalaciones despus de que se presenta un brote. Se
requiere de la administracin oral de por lo menos 107
clulas viables de C. colinum para reproducir de manera
experimental la enfermedad en codornices (8).
No se ha estudiado con atencin el estado de portador
de las aves recuperadaso sobrevivientes en una parvada. Sin
embargo, se considera que los portadores crnicos son uno
de los factores ms importantes en la perpetuacin de la
enteritis ulcerativa y se ha utilizado una prueba de fijacin
de complemento para detectarlas (31).
Periodo de incubacin
Despus de la infeccin experimental en codornices, la
forma aguda de la enteritis ulcerativa resulta en la muerte
de l a 3 das. El curso de la enfermedad en una parvada tarda
alrededor de tres semanas,con una mortalidad mxima que
se presenta de los 5 a 14 das posinoculacin.
Signos
Las aves que mueren por la enfermedad aguda pueden no
presentar ningn signo premonitorio. Por lo general, se
encuentran en buen estado de carne y grasa y tienen ali-
mento en el buche. En las codornices a menudo sus excretas
son acuosasy blancas.Conforme avanzala enteritis ulcerativa,
264 . Enfermedades de las aves
las avesinfectadasse ven indiferentesy abatidas,con los
ojos parcialmentecerradosy las plumaserizadasy en mal
estado.Tambinse observaemaciacincon atrofia de los
msculospectoralesen aves afectadaspor una semanao
ms.
Morbilidad y mortalidad
La mortalidad en codornicesjvenes puedeser hastade
100%en pocosdias.Las prdidasen pollos varian de ma-
neratipica de 2 a 10%.
Lesiones macroscpicas
Las lesiones agudas en codornices se caracterizan por nota-
ble enteritis hernorrgica en el duodeno. Resultan visibles
pequeas hemorragias punteadas a travs de la mucosa en
la pared intestinal.
En las aves que sobreviven a la infeccin por varios
das, hay cambios inflamatorios seguidos por necrosis y
ulceracin, los cuales se pueden presentar en cualquier
porcin del intestino y los ciegos. Las primeras lesiones se
caracterizaron por pequeos focos amarillos con bordes
hemorrgicos, los cuales se observan en las superficies se-
rosa y mucosa. Conforme crecen las lceras, el borde he-
morrgico tiende a desaparecer. Las lceras pueden ser
lenticulares o circulares en su contorno, algunas veces
se unen para formar grandes placas diftricas necrticas; la
forma lenticular es ms comn en la porcin superior del
intestino. Las lceras pueden ser profundas en la mucosa;
en lesiones ms viejas pueden encontrarse superficiales, y
tienen los bordes levantados; los ciegos pueden tener una
depresin central llena con material teido de oscuro que no
se puede desprender. Muchas veces, las lceras se perforan
y resultan en peritonitis y adherencias intestinales. En la
figura l2-2A, B se muestran las lesiones macroscpicas en
el intestino.
Las lesiones hepticas varan de moteados ligeramente
amarillos a grandes reas irregulares amarillas a lo largo de
los bordes. Otras lesiones hepticas son focos grises dise-
minados o focos circunscritos amarillos, algunas veces,
rodeados por un halo amarillo plido (figura l2-2F). El
bazo puede estar congestionado, aumentado de tamao y
hemorrgico. Las lesiones macroscpicas no se observan en
otros rganos. Peckham (34) describi en pavos una le-
sin poco frecuente de enteritis ulcerativa en pavipo-
]los caracterizada por una membrana diftrica necrtic~
que ocupa el tercio medio del intestino. Esta combinacin
de necrosis y desprendimientos de la mucosa intestinal
parece ser similar a las lesiones originadas por E. brunetti
en pollos.
Histopatologa
Para una descripcin de la histopatologa de enteritis ulce-
rativa en codornices, vase (16). Secciones intestinales de
casos agudos muestran descamacin del epitelio de la mu-
cosa, edema de la pared intestinal, agrandamiento vascular
e infiltracin linfoctica. La luz del intestino contiene epite-
lio descarnado,clulas sanguneasy fragmentos de mucosa.
Las primeras lceras constan de pequeas reas necrticas
(Captulo 12)
hemorrgicas que afectan las vellosidades y se extienden
a la submucosa. Las clulas adyacentes a estas reas mues-
tran necrosis coagulativa con cariolisis y cariorrexis. Hay
infiltracin linfocitica y granuloctica adyacente a la
necrosis, muchas veces, estn presentes pequeos cmulos
de bacterias grampositivas en el tejido necrtico. Las lceras
ms viejas parecen gruesas masas de material granular,
protenas sricas coaguladas acidfilas mezcladas con res-
tos celulares y bacterias.Las infiltraciones de granulocitos y
linfocitos rodean las lceras. En la figura 12-2C, O y E,
se muestra la patologa microscpica del intestino. Las le-
siones hepticas constan de focos poco delimitados de
necrosiscoagulativa, con mnima reaccin inflamatoria y
ocasionales colonias bacterianas grampositivas intralesio-
nales, dispersas a todo lo largo del parnquima (20) (figura
l2-2F, G, H).
Inmunidad
Parece que se desarrolla inmunidad activa en aquellas aves
que se recuperan de infecciones con desarrollo natural.
Cuando a los sobrevivientes de brotes de EU se les desafi
subsecuentemente,no existi efecto detectable (24), mien-
tras que falleci 85% de los testigos a los que se desafi de
manera similar. Sin embargo, se ha observado que los
sobrevivientes en grupos tratados con antibiticos pueden
continuar susceptibles a la infeccin (26, 35).
DIAGNSTICO
El diagnstico de EU se puede hacer con baseen las lesiones
macroscpicas posmortem. La presencia de ulceracio-
nes intestinales tpicas acompaadasde necrosis del hgado
y agrandamiento con hemorragias en el bazo, apoyan el
diagnstico clnico. Como un apoyo al diagnstico, el tejido
heptico necrtico puede colocarse entre dos portaobjetos,
se fijan por calor y se tien con el mtodo de Gram. Se
pueden observar grandes bastones grampositivos, esporas
subterminales y esporas libres. Si es necesario, se puede
aislar C. co/inum de hgado o bazo (vase Aislamiento e
identificacin del patgeno causal).
Se ha desarrollado un anticuerpo fluorescente (AF)
altamente especfico pata EU; la correlacin entre un diag-
nstico presuntivo con base en las lesiones macroscpicas
y la prueba de AF fue de 100% (6).
Se ha desarrollado tambin una prueba de inmunodi-
fusin en agar gel para el diagnstico de EU (4). En el
contenido intestinal se descubrieron altas concentraciones
de los antgenos bacterianos solubles que reaccionan con el
antisuero preparado contra C. colinum. Estos antgenos
resultaron idnticos a los antgenos bacterianos presentes en
los filtrados de cultivos de C. co/inum. Sin embargo, los
antgenos no eran especficos de especie, como algunas
cepas de C. perfringens tipo A y C, que tienen antgenos de
reaccin cruzada. Esta reactividad cruzada entre las espe-
ces costridiales hace que esta prueba no sea confiable para
propsitos de diagnstico.
266 . Enfermedades de las aves
Aislamiento e identificacin
del patgeno causal
Un diagnstico clinico de EU se confinna mediante el ais-
lamiento e identificacin de C. colinum. Debido a que el
microorganismo a menudo se encuentra en el hgado en
cultivos puros, lo ms recomendable es el aislamiento de
hgado, ms que de las lesiones intestinales ulcerativas.
C. perfringens puede estar presentecomo invasor secundario,
pero es fcil de reconocer (7, 17) (vase Requerimientos de
crecimiento).
Diagnstico diferencial
Las enfermedades parecidas que se deben distinguir de
enteritis ulcerativa son coccidiosis, enteritis necrtica e his-
tomoniasis. A menudo la coccidiosis precede o es concu-
rrente con EU en pollos, pavos y faisanes (figura 12-3).
Ambas enfermedadespueden presentarseen las mismas
o diferentes especies enviadas a diagnstico (lO, 11,33).
Es imperativo que se haga un diagnstico diferencial
entre la coccidiosis y la enteritis ulcerativa, debido a que la
medicacin para cada enfermedad es distinta. Aun ms,
ambas enfermedades pueden coexistir haciendo necesarios
dos tratamientos diferentes.
Muchas veces se describe inicialmente un trastor-
no como enteritis necrtica en reas densamente pobladas
de cra de aves de engorda. Aunque hay mucha controver-
sia con respecto a que la enteritis ulcerativa y la enteritis
necrtica son la misma enfermedad, se ha demostrado de
manera concluyente que son distintas (15). Se ha descrito
(21) la diferenciacin macroscpica e histolgica de la
enteritis necrtica y la EU (vase la seccin acerca de
Enteritis necrtica, en este captulo).
Figura 12-3. Infeccin combinada de enteritis ulcerativa y por E. brunetti en intestino de pollo. Obsrvense las pequeas
lceras en intestino, ciego y recto. La membrana diftrica se debe a la infeccin por coccidias.(Peckham.)
(Captulo 12)
Lahistomoniasis ocasionacentroscaseososen los ciegos
y reas necrticas de diferentes tamaos en el hgado.
Esta combinacin de lesiones en ciegos e hgado vistas en
pollos, pavos y otras gallinceas hace necesario distinguir
las ulceraciones cecales y necrosis heptica de enteritis
ulcerativa de la histomoniasis. Un agrandamiento de bazo
con hemorragias y ulceraciones intestinales son caracters-
ticas de enteritis ulcerativa. El examen histolgico del hga-
do y ciegos muestra histomonas (vase captulo 34).
TRATAMIENTO
Los intentos iniciales por utilizar sulfonamidas para la EU,
no tuvieron xito (12, 37). La estreptomicina administrada
mediante inyeccin en el agua o el alimento, tiene valor
profilctico y teraputico contra EU en codornices. Cuando
se administra este antibitico de manera profilctica a con-
centraciones de 60 g/ton en el alimento o l g/galn de agua,
proporciona proteccin completa (23, 24, 25, 26, 35); ]a
adicin de bacitracina a razn de 100 g/ton, brinda protec-
cin (35). La furazolidona y la clorotetraciclina (CTC) son
otros quimioteraputicos de los que se ha informado eficacia
para controlar EU en codornices (35).
Los frmacos ms eficaces son la bacitracina y la
estreptomicina. El primero se utiliza en el alimento a una
concentracin de 0.005 a 0.01%, el otro a 0.006%. Cual-
quiera de ellos se puede administrar en l agua de bebida
con fines profilcticos o teraputicos.

. PREVENCiN Y CONTROL
Procedimiento de manejo
Ya que el microorganismo infeccioso est en los excremen-
tos y permanece viable de manera indefinida en la cama, se
recomienda en granjas problema, retirar la cama contami-
nada y el uso de cama limpia para cada parvada. En pollos,
evitar el estrs provocado por la sobrepoblacin, conservar
REFERENCIAS
\. Barger, E.U., S.E. Park, and R. Graham.1934. A note on
so-called quail disease. J Arn Vet Med Assoc 84:776-783.
2. Bass, C.C. 1939. Observations on the specific cause and fue
nature of "quail disease" or ulcerative enteritis in quail. Proc
Soc Exp Biol Med 42:375-380.
3. Bass, C.C. 1941. Specific cause and nature of ulcerative
enteritis of quail. Proc Soc Exp Biol Med 46:250-52.
4. BerkholT, G.A. 1975. Ulcerative enteritis-<:lostridial anti-
gens. Arn J Vet Res 36:583-585.
5. BerkholT, U.A. 1985. Clostridiurn colinurn sp. nov., norn.
Rev., the causative agent of ulcerative enteritis (quail
disease) in quail, chickens, and pheasants. Int J Syst Bacte-
rioI35:155-159.
6. BerkholT, G.A., and C.L. Kanitz. 1976. Fluorescent anti-
body test in diagnosis of ulcerative enteritis. Avian Dis
20:525-533.
7. BerkholT, G.A., S.G. Campbell, and U.B. Naylor. 1974.
Etiology and pathogenesis ofulcerative enteritis ("quail dis-
ease"). Isolation of the causative anaerobe. Avian Dis
18:186-194.
8. BerkholT, G.A., S.G. Campbell, U.B. Naylor, and L.DS.
Smith.1974. Etiology and pathogenesis ofulcerative enteritis
("quail disease"): Characterization ofthe causative anaerobe.
Avian Dis 18:195-204.
9. Bryant, E.S., W. Gerencer, E.T. Mallinson, and G. Stein.
1973. Report ofthe cornrnittee on nornenclature and reporting
of disease, Northeastern Conference on Avian Disease. Avian
Dis 17:904-911.
10. Bulls, K.L., and U. van Roekel. 1944. Uncornrnon patho-
logical conditions in chickens and turkeys. Cornell Vet
34:312-319.
1l. Buss, 1.0., R.O. CoBrad, and J.R. Reilly. 1958. Ulcerative
enteritis in fue pheasant, blue grouse and California quail. J
Wildl Manage 22:446-449.
12. Churchill, U.M., and D.R. Coburn, 1945. Sulfonarnide drugs
in fue treatrnent of ulcerative enteritis of quail. Vet Med
40:309-311.
13. Collns, M.O., P.A. Lawson, A. Wllems, J.J. Cor-
doba, J. Fernandez-Garayzabal, P. Garcia, J. Ca, U.
Uippe, and J.A. Farrow. 1994. The phylogeny of the
genus Clostridiurn: Proposal of five new genera and
eleven new species cornbinations. Int J Syst Bacteriol
44:812-826.
14. Davis, R.B. 1973. Ulcerative enteritis in chickens: Coccidiosis
and stress as predisposing factors. Poult Sci 52:1283-1287.
15. Davis, R.B., J. Brown, and D.L. Dawe, 1971. Quail-bio-
logical indicators in fue differentiation of ulcerative and ne-
crotic enteritis of chickens. Poult Sci 50:737-740.
16. Durant, A.J., and E.R. 0011. 1941. Ulcerative enteritis in
quail. Missouri Agr Exp Stn Res Bull 325:3-27.
17. Ficken, M.O., and U.A. BerkholT. 1989. Clostridial infec-
tions. In U.O. Purchase, L.U. Arp,C.U. Dornermuth, andJ.E.
P""r"nn ("ri,,) r..nl"tinn and Identification of Avian Patho-
Enfermedades
por c/ostridios . 267
la coccidiosis bajo control, y el uso de medidas preventivas
contra enfermedades virales, las cuales pueden actuar como
estresoresy originar inmunosupresin.
Los granjeros deben tener cuidado de no sobrepoblar
los corrales con las aves. Se recomienda colocar las aves
en cajas de alambre de 0.25 cm en las granjas donde la en-
fermedad sea un problema. Los sobrevivientes de un brote
pueden ser portadores y no se deben mezclar con aves no
expuestas.
gens.AmericanAssociationof Avian Pathologists,Kennett
Square.PA, pp. 47-51.
18. Gallagher,B.A. 1924.Ulcerativeenteritisin quail.Am Game
ProtAssocBull (Apr): 14-15.
19. Glover,J.S.1951.Ulcerativeenteritisin pigeons.CanJComp
Med Vet Sci 15:295-297.
20. Harris, A.H. 1961. An outbreak of ulcerative enteri-
tis amongstbobwhite quail (Colinus virginianus). Vet Rec
73:11-13.
21. Helmboldt, C.F., and E.S. Bryant. 1971.Tl1epathologyof
necroticenteritisin domesticfowl. Avian Dis 15:775-780.
22. Katiyar, A.K, A.G.R. Pillai, R.P. Awadhiya, and J.L.
Vegad.1986.An outbreakofulcerative in chickens.Indian J
Anim Sci 56:859-862.
23. Kirkpatriek, C.M., and H.E. Moses. 1953.The efI'ectsof
streptomycinagainstspontaneous quail diseasein bobwhites.
J Wildl Manage17:24-28.
24. Kirkpatriek, C.M., H.E. Moses, and J.T. Baldini. 1950.
Streptomycinstudiesin ulcerativeenteritisin bobwhitequail.
l. Resultsof oral administrationof the drug to manually
exposedbirds in the talloPoult Sci 29:561-569.
25. Kirkpatriek, C.M., H.E. Moses, and J. T. Baldini.
1952. The effects of severalantibiotic products in feed on
experimental ulcerative enteritis in quail. Am J Vet Res
13:99-100.
26. Kirkpatriek, C.M., H.E. Moses, and J. T. Baldini.
1952. Streptomycin studies in ulcerative enteritis in bob-
white quail. 11.Concentrationsof streptomycinin drinking
water suppressingtl1eexperimentaldisease.Am J Vet Res
13:102-104.
27. LeDune, E.K.1935. Ulcerativeenteritisin ruffed grouse.Vet
Med 30:394-395.
28. Levine, P.P.1932.A reporton an epidemicdiseasein ruffed
grouse.Trans 19thAm GameCont: pp. 437-41.
29. Levine, P.P.,and F.C. Goble. 1947.Diseasesofgrouse, pp.
401-442.In G. Bump et al (eds.).The RufI'edGrouse.New
York StateConservationDepartment.Albany NY.
30. Morley, L.C., and P.W. Wetmore. 1936. Discovery of
the organismofulcerative enteritis.ProcN Am Wildl Conf,
74th Congr,2nd sess.SenateComm Print, Washington,DC,
pp. 471-473.
31. Morris, J.A. 1948.The useofthe complementfixation test
in the detectionof ulcerativeenteritisin quail. Am J Vet Res
9:102-103.
32. Morse. G.B. 1907.Quail diseasein the UnitedStates.United
StatesDepartmentof Agriculture. BAI Circ 109.
33. Peckham, M.C. 1959.An anaerobe,tl1ecauseof ulcerative
enteritis("quail disease").Avian Dis 3:471-478.
34. Peckham,M.C. 1960.Furtherstudieson thecausativeorgan-
ism ofulcerative enteritis.Avian Dis 4:449-456.
35. Peckham, M.C., and R. Reynolds. 1962. The efficacy of
chemotherapeutic drugsin thecontrolof experimentalulcera-
tive enteritisin auail. Avian Dis 6:111-118.
268 . Enfermedades
de las aves
36. Pickcns, E.N.. H.M. DeVolt, and J.E. Shillingcr. 1932.An
outbreakof quail diseascin bobwhitequail. MarylandCon-
servationist 9: 18-19.
37. Roscn, M,N,. and A.I. BischulT. 1949.Field trials of sul-
famethazineand sullaquinoxalinein Ihe treatmentof quail
ulcerativeenteritis.Cornell Vet 39:195-197.
38. Schncider,J., and K. Hasss. 1968. Beobachtungen zur ul-
ceroesenenteritis (quail disease)bci huehnerkueken.Berl
Munch TieraerztlWochenschr81:466-468.
39. Shillinger, J.E., snd L.C. Morley. 1934.Studieson ulcera-
HISTORIA, INCIDENCIA Y duccin de indol. El crecimiento en agar yema de huevo de-
DISTRIBUCiN
La enteritis necrtica (EN) en aves domsticas la describi
por primera vez Parish en 1961 (54,55,56), quien reprodu-
jo la enfermedad con una cepa de C/ostridium we/chii
(C. perfringens). Despus se presentaron informes de casi
todas las reas del mundo donde se producen aves (7, 13,
19, 20, 38, 42, 44, 48, 51, 71). Se aisl C/o.l'tridium diffici/e
de un caso de enteritis necrtica en un avestruzjovcn (50).
ETIOLOGA
La causa de enteritis necrtica es C. perfringens tipo A (3,
9, 14, 41, 45, 52, 60, 70, 73) o C (22, 41, 51, 56, 60, 62).
Algunos aislamientos de casosde EN, no generan suficiente
toxina in vitro para permitir la tipificacin (41, 45). La to-
xina (1 que origina C. perfringenstipo A y C y la toxina 13
producida por C. perfringens tipo C, se cree que provocan
la necrosis de la mucosa intcstinal, lesin caracterstica de la
EN. Ambas sc detectan en heces de aves con enteritis
necrtica (41). La toxina (1, obtenida de liquidos sobrena-
dantcs de cultivos en caldo de C. perfringens tipo A (5, 52),
puede ocasionar lesiones intestinales caracteristicas en
pollos convcncionalcs (5) o libres dc grmenes (29).
C. perfringens se puede aislar con facilidad en placasde
agar sangre incubadas dc manera anaerobia a 37C durante
la noche. Las colonias de C. perfringens en agar sangre (con
sangre de conejo, humano o borrego), se encuentran rodea-
dasporuna7.onaintcrnade hemlisis completa y por una zona
externa de discoloracin y hemlisis incompleta: se confor-
man de bacilos chicos a intermedios sin esporas.
La identificacin positiva del microorganismo se logra
mediante inoculacin de medios diferenciales (1). Casi todas
las ccpas fennentan glucosa, maltosa, lactosa y sucrosa; no
fennentan manitol, y fermentan salicina de manera variable.
Los principales productos de la fcnncntacinson cido actico
y butirico. Hidrolizan gelatina, la lecheladigicren y no hay pro-
(Captulo /2)
ti ve enteritisin quail. J Am Vet Med Assoc84:25-35.
40. Shukla. P.K..and 8.S. Rajya. 1968.Aftections ofthe lower
alimentarytract of domestictowl. l. On Ihe occurrenceand
morphologyofulceratedenteritissimulating"quail disease."
IndiaJ1VctJ45:10-13.
41. Sing, N., M.S. Kwatra, and M.S. Oberoi. 1984.An outbreak
ofulcerativc enteritis("quails disease")in broilersin Punjab.
IndianJ Poult Sci 19:277-279.
42. Winterlield, R.W., and G.A. 8erkholT. 1977. Ulcerative
enteritisin robins.Avian Dis 21:328-330.
Martin D. Ficken y Dennis P. WaKes
muestra la presenciade lecitinasa y ausencia de produccin
de lipasa. Los subcultivos en agar yema de huevo, una
mitad de los cualesse disemina con antitoxina C. perfringens,
y se incuba de manera anaerbica toda la noche, ocasionan
una zona de precipitacin alrededor de las colonias sobre
los lados testigo de la placa y muy poca o ninguna precipi-
tacin en los lados de diseminacin con antitoxina (1).
PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Los brotes de EN que se desarrollan de manera natural se
mencionan en pollos de 2 semanasa 6 meses de edad. Casi
todos los informes de EN corresponden a pollos de engorda
de 2 a 5 semanasde edad criados en cama (7, 13,31,36,38,
44, 48, 51, 71). Sin embargo, tambin se habla de brotes en
ponedoras comerciales de 3 a 6 meses de edad (19, 42) Y
brotes de EN y coccidiosis en pollas de reemplazo de
postura criadas en jaulas de 12 a 16 semanas de edad (18,
28). En aves de engorda, se correlacion de manera signifi-
cativa la EN con tasa de crecimiento y utilizacin del
alimento menores; se presentaba con mayor frecuencia en
parvadas que reciban dietas abundantes en cebada (39).
La EN se ha comunicado en pavipollos (25), pavos de
7 a 12 scmanas de edad (32) y pavos con infestacin por
ascridos (53) o coccidiosis (24) concurrentes.
Puede hallarse C. perfringens en heces, suelo, polvo,
alimento contaminado y cama o contenido intestinal (41,
43). En varios brotes de EN, se considera que el alimento
contaminado (20, 28, 73) Y la cama contaminada (72) son
tuentesde infeccin.
Los inl"armes de las cantidades de C. pet:fringens
aislados de tracto intestinal en pollos sanos varan. Algunos
estudios han encontrado que la bacteria prncipal anaero-
bia obligada en la via intestinal de pollos es C. perfringens
(37,63), mientras que otros informan de ella slo de manera
espordica y en poca cantidad a partir de intestinos del-
gados de pollos normales, que varan en edad desde la
eclosin hasta los cinco meses de edad (11, 12,61, 64, 69).

Al manipular la dieta se puede afectar a la poblacin de
C. perfringens en la va intestinal (65), lo que sugiere que
en pollos pueden precipitarse por la naturaleza de la racin,
la cantidad de esta bacteria en el intestino y el inicio de la
enfermedad clostridial en pollos (51,59). Altas concentra-
ciones de harina de pescado (38, 70), de trigo (17) o de
cebada (39) en la dieta pueden predisponer, exacerbar o
ambos, los brotes de la enteritis necrtica.
El dao a.la mucosa intestinal es otro factor predispo-
nente para la EN (5, 70). Factores como camas altas en fibra
(70) o varias cepas de coccidia (2, 6, 8, 9, 10, 36, 62).
combinadas con C. perfringens en nmeros ms elevados
de lo normal, pueden resultar en enteritis necrtica. Esta
enfermedad la han reproducido en pollos (9, 21, 33. 34, 35,
57, 58), pavos (26) y codorniz japonesa (22). En pollos
convencionales, la incidencia puede ser de 1.3 a 37.3% Y
hasta de 62.0% en aves libres de patgenos especficos (9).
La EN puede reproducirse al criar pollos en cama en
instalacionesdonde la enfermedad ya se ha presentado (34,
35, 47. 72); alimentacin con alimento contaminado con
C. perfringen.l' (45, 70); administracin de cultivos vegeta-
tivos de C. p~rfringens por va intravenosa (16), por va oral
(16) o en buche (9); aplicacin intraduodena! de cultivos
en caldo de C. perfringens (3), toxinas crudas libres de bac-
terias de C. perfringens (4) o una combinacin de C. per-
fringens y sus toxinas (5, 10); o por dosificacin en pollos
con oocistos esporulados de especies de Eimeria y alimen-
tacin con cultivos vegetativos de C. perfringens o alimento
contaminado con C. perfringens (2. 8, 9, 10).
Signos y lesiones
Los signos clnicos en brotes naturales incluyen depre-
sin marcada a grave, disminucin del apetito, rechazo a
moverse, diarrea y plumas erizadas (7, 15, 36, 44, 51, 54,
71). La enfermedad clnica es muy breve; muchas veces las
aves mueren de manera aguda.
Las lesioncs macroscpicas en brotes naturales, por lo
general, se confinan al intestino delgado, principalmente
yeyuno e leon (figura 12-4A, C) (7, 15,36,51,71); sin
embargo, las lesiones cecales tambin son aparentes (46).
Muchas veces, los intestinos se encuentran tnables y dis-
tendidos con ga.~.La mucosa se cubre por una seudomem-
brana de laxa a muy adherida, con apariencia amarilla o
verde. Se informa sobre cogulos de sangre, pero las hemo-
rragias no son una caracterstica predominante. De manera
experimental, las lesiones macroscpicas se peculiarizan
por una mucosa gris engrosada en el duodeno y yeyuno, que
se observa a las tres horas despus de la inoculacin de
C. perfringens (3). A las cinco horas hay necrosis de la
mucosa intestinal, la cual progresa, con el tiempo, hacia una
grave enteritis fibrinonecrtica con tonTlacin de una membra-
na diftrica (9, 62). Hgados inflamados con focos necrticos son enteritis ulcerativa e infeccin por Eimeria brunetti. La
pueden acompaar a las infecciones por C. perfringens(25).
Los cambios microscpicos en brotes naturales se dis-
.tinguen en gran parte por necrosis grave de la mucosa
intestina! con abundancia de fibrina mezclada con restos
celulares adheridos a la mucosa necrtica (figuras 12-48,
D) (15, 36, 46, 51, 71). Las lesiones iniciales se desarrollan
en los pices de las vellosidades y se caracterizan por
desprendimiento del epitelio y colonizacin de la lmina
Enfermedadespor clo.\'tridios 269
propia expuestacon los bacilos,acompaadade necrosis
coagulativa. t.,asrea.~de necrosis se encuentran rodeadas
por heterfilos. El progreso de las lesiones se presenta por
lo comn a partir de los picesde las vellosidadesa las criptas.
La necrosis se puede extender hasta la submucosa y la
capa muscular del intestino. Muchas veces, se observan
numerosos bacilos grandes adheridos a los restos celulares.
En las aves que sobreviven, los cambios regenerativos
consisten en prolrteracin de la.~clulas epiteliales de las
criptas, con el correspondiente aumento en las figuras mit-
ticas. La.~clu!asepitelialesson principalmente cuboidales,con
una relativa disminucin de las clulas caliciformes y epi-
teliales cilndrica.~.La.~vellosidadesson relativamentecortas y
planas. En muchos brotes en el intestino se pueden descubrir
varios estadossexualesy asexualesde coccidia (36, 46,51).
Los cambios microscpicos despus deJa inoculacin
experimental de C. perfringens (3), se observan en una hora
despus del desafio, y consisten en edema ligero y dilata-
cin de los vasos de la lmina propia. desprendimiento
de las clulas epiteliales en la luz intestinal y heterfilos,
y clulas mononucleares ocasionales en la lmina propia.
A las tres horas ya se observa notable edema, resultante del
desprendimiento de la capa celular epitelial de la lmina
propia, en su mayor parte en el pice de la vellosidad.
La infiltracin de clulas mononucleares de la lmina propia
es m." marcado que al principio. A las cinco horas, hay
notable necrosis coagulativa de la capa de clulas epiteliales
y de la lmina propia en los extremos de las vellosidades,
lo que ocasiona el acortamiento de stas. La colonizacin
de los microorganismos puede ser sobresaliente en los te-
jidos necrticos y los pices de la lmina propia expuesta.
Los vasos sanguneos se observan muy congestionados y
en ocasiones, ocluidos por trombos hialinos. A las 8 a 12
horas, hay necrosis masiva de las vellosidades, en algunos
casos llega a1as criptas, caracterizada por reas amorfas de
material de tincin eosinofilica y ncleos celulares. En la
luz se observa tibrina y restos celulares.
DIAGNSTICO
El diagnstico de EN se puede hacer con baseen las lesiones
macroscpicas y microscpicas tpicas y mediante el aisla-
miento del patgeno causal. En casos de crunpo de EN,
C. perfringens puede aislarse con rapidez de contenido in-
testinal, raspados de pared intestinal o ganglios linfbides
hemolTgicospor medio de incubacin anaerobiatoda la noche
a 37 C en placas de agar sangre (27). La identificacin de
C.pel:fringen.\'puederealizarsesegnsedescribi en Etiologa.
La..,elltcrmedades que deben diferenciarse de la EN
EN la origina C. colinum (vase Enteritis ulcerativa en este
captulo); las lesiones caractersticas son mltiples reas
de necrosis y ulceracin en intestino delgado dista! y ciegos,
y reasde necrosisen hgado.Como ya se describi, las
lesiones de la EN se presentan, por lo general, en yeyuno e
leon, con pocaafeccin o ninguna de los ciegose hgado. Estas
caractersticas deben permitir la diferenciacin entre en-
teritis necrtica y ulcerativa. El aislamiento e identificacin
270 . Enfermedades de las aves
del patgeno causal confinllar el diagnstico. La infeccin
por E. brunetti (vase Coccidiosis, captulo 34) provoca
lesiones macroscpicas similares a las generadas por C.
perfringens; sin embargo, el examen microscpico de mues-
tras fecal es, impresiones o secciones de intestino demues-
tran la existencia o ausencia de coccidias. Por ltimo, la EN
y la coccidiosis muchas veces se presentan de manera
simultnea en una parvada y la demostracin de uno o
ambos agentes est garantizada.
TRATAMIENTO y PREVENCiN
De manera experimental, in vivo, cierto nmero de antibi-
ticos administrados con el alimento reduce las cantidades
REFERENCIAS
1 Allen, 8.0.1985. Clostridium, In E.H. Lennette,A. Balows, W.J.
Hausler, Jr., and H.J. Shadomy (eds.). Manual ofClinical Mi-
crobiology, 4th ed. Am Soc Microbiol, Washington, DC, pp.
434-444.
2. AI-8heikhly, F., and A. AI-8aieg. 1980. Role ofcoccidia in
the occurrence of necrotic enteritis of chickens. Avian Ois
24:324-333.
3. AI-8heikhly, F., and R.B. Truscott. 1977. The pathology of
necrotic enteritis of chickens following intusion of broth
cultures ofClostridium perfringens into the duodenum. Avian
Ois 21 :230-240.
4. AI-Sheikhly, F., and R.B. Truscott. 1977. The pathology of
necrotic enteritis of chickens following intusion of crude
toxins of Clostridium perti"ingens into the duodenum. Avian
Ois21:241-255.
5. AI-8heikhly, F., and R.B. Truscott. 1977. The interac-
tion of Clostridium perfringens and its toxins in the
production of necrotic enteritis of chickens. Avian Ois
21:256-263.
6. Baba, E., A,.L. Fuller, J.M. Gilbert, 8.G. Thayer, and L.R.
McOougald. 1992. Efiects orE. brunetti infection and dietary
zinc on experimental induction of necrotic enteritis in broiler
chickens. Avian Ois 36:59-62.
7. Bains, B.8. 1968. Necrotic enteritis of chickens. Aust Vet J
44:40.
8. Balauca, N. 1976. Experimentelle reproduction der nekrotis-
chen enteritis beim huhn. l. Mitteilung. Mono-und polyintek-
tionen mit Clostridium perfringens und kokzidien unter
berucksichtigung der kafighaltung. Arch Exp Veterinarmed
30:903-912.
9. Balauca, N.1978. Experimentelle untersuchungen uberdie
Clostridien intection und intoxikation bei getlugeln, unter
besonderer berucksichtigung der kokzidiose. Arch Vet
13:127-141.
10. Balauca, N., B. Kohler, F. Horsch, R. Jungmann, and E.
Prusas. 1976. Experimentelle reproduktion der nekrotischen
enteritis des huhnes. 11.Mitteilung. Weitere mono-und poly-
infektionen mit C l. Perti"ingens und kokzidien unter beson-
derer berucksichtigung der bodenhaltung. Arch Exp
Veterinarmed 30:913-923.
11. Barnes, E.M., G.C. Mead, O.A. Barnum, aod E.G. Harry.
1972. The intestinal flora ofthe chicken in the period 2 to 6
weeks of age, with particular reference to the anaerobic
bacteria. Dr Poult Sci 13:311-326.
(Captulo 12)
de C. perfringens eliminadas en las heces(66,67,68). stos
incluyen la virginiamicina, nitrovina, tilosina, penicilina,
ampicilina, bacitracina, furazolidona y efrotomicina.
Los brotes de EN se pueden tratar con eficacia
con lincomicina (34, 35), bacitracina (58), oxitetraciclina
(7), penicilina (42, 45) o tartrato de tilosina (42) en el
agua. Se ha comprobado la eficacia de la bacitracina
(57,72), lincomicina (47), virginiamicina (23,33), penici-
lina (51), avoparcina (39, 49, 57) Y nitrovina (49) en la
prevencin y control de EN cuando se administran en
el alimento.
En pollos, no incluir harina de pescado en la racin
puede ayudar en la prevencin de infecciones clostri-
diales (20). Los probiticos como Lactobaciltus acidophi-
tus y Streptococcus faecium reducen la gravedad de EN
(30). Al agregar S.faecium a los cultivos de C. perfringens,
se origina una amplia zona de inhibicin (40).
12. Barnes, E.M., C.S. Impey, and D.M. Coopero1980. Ma-
nipulationofthe cropandintestinalflora ofthe newly hatched
chick. Am J Clin Nutr 33:2426-2433.
13. Bernier, G., and R. Filion.1971. Necroticenteritisin broiler
chickens.J Am VetMed Assoc 158:1896-1897.
14. Bernier, G., R. Filion, R. Malo, and J.B. Phaneuf. 1974.
Enteritenecrotiquechez le poulet de gril. 11.Caracteresdes
souchesde Clostridium perfringens isolees. Can J Comp
Med 38:286-291.
15. Bernier, G., J.B. Phaneuf, and R. Filion. 1974. Enterite
necrotiquechez le poulet de gril. l. Aspect clinocopatholo-
gique.CanJ Comp Med 38:280-285.
Figura 12-4. Enteritis necrtica (A a D). Dermatitis gangre-
nosa (E a H). A. Enteritis necrtica en un reproductor de
carne de siete semanas de edad con coccidiosis concurrente.
Sobresale la hiperemia y la necrosis difusa de la mucosa con
ulceracin multifocal (Munger). B. Intestino de un pavo que
muestra necrosis coagulativa difusa de la mucosa. El tejido
mucosal viable ms profundo se encuentra limitado del
tejido mucosal luminal necrtico, por una zona de intensa
hiperemia, hemorragia e inflamacin. 20x. (Barnes.) C. En-
teritis necrtica en un avestruz de seis semanas de edad.
C. difficile aislado. (Munger) D. Lesiones histolgicas del
caso en C. Necrosis coagulativa difusa severa con separa-
cin del tejido viable subyacente mediante una intensa zona
de inflamacin. Sobresalen muchas bacterias grandes gram-
positivas, localizadas principalmente en la interfase del tejido
necrtico y el viable. 30x. (Munger, Barnes.) E. Dermatitis
gangrenosa afectando el ala de un ave de engorda de 12
das de edad. Separacin espontnea de la epidermis reve-
lando una dermis con inflamacin aguda, hipermica yede-
matosa. (Munger.) F. Ave de engorda de seis semanas de
edad con dermatitis gangrenosa. En el abdomen se observan
extensos parches descoloridos de tejido necrtico. (Barnes)
G. Misma ave que en F. Se ha reflejado la piel con el fin
demostrar los msculos descoloridos y el lquido serosangui-
nolento que se expande por debajo de la dermis. (Barnes.)
H. Piel de un pavo con dermatitis gangrenosa. La dermis
localizada entre una epidermis normal se encuentra notable-
mente expandida por lquido y gas. El msculo cutneo padece
de rabdomilisis. Los cambios celulares son de mnimos a
inexistentes, 13x. (Barnes).
272 Enfermedades de las aves
16. Bernier, G., .I.B. Phaneul~ and R. I'ilion. 1977. Enterite
necrotique chez le poulet de gril 111.Etude des tacteurs
tavorisant la multiplication de Clostridium perlnngens et la
transmission experimentale de la maladie. Can J Comp Med
41:112-116.
17. Branton, S.L., F.N. Reece, and W.M. Hagler, Jr. 1987.
Inlluence ora wheat diet onmortality ofbroiler chickens
associated with necrotic enteritis. Poult Sci 66: 1326-1330.
18. Broussard, C. T., C.L. Hofacre, R.K. Page, and O.J.
Fletcher. 1986. Necrotic enteritis in cage-rcarcd commercial
layer pullets. Avian Dis 30:617-619.
19 Chakraborty, G.C., D. Chakraborty, D. Bhattacharyya, S.
Bhattacharyya,LJ.N. Goswarni, and H.M. Bhattacharyya.
1984. Necrotic enteritis in poultry in West Bengal. Indian J
Comp Microbiollmmunollntect Dis 5:54-57.
20. Char, N.L., D.I. Khan. M.R.K. I{ao, V. Gopal, and G.
Narayana. 1986. A rare occurrcnce of clostridial intections
in poultry. Poult Advis 19:59-62.
21. Cowcn, B.S., L.D. Schwartz, R.A. Wilson, and S.I. Arn-
brus. 1987. Experimentally induced necrotic enteritis in
chickens. Avian Dis 31 :904-906.
22. Cygan, Z., and.l. Nowak. 1974. Nekrotyczne zapaleniejelit
ukurezat. 11.Wlasciwosci toksynogenne szczepow CI. Per-
Inngens C i proby zakazenia przepiorek japonskich. Med
Weter 30:262-265.
23 Davis, R., R.G. Oakley, M. Frce, C. Miller, and R. Rivcra.
1980. Profilaxis de la enteritis necrotica con la virginiamicina.
Proc29th WestPoultDisCont: pp. 117-119.
24. Droual, R., H.L. Shivaprasad, and R.P. Chino 1994. Coc-
cidiosis and necroticenteritis inturkeys. Avian Dis 38: 177-183.
25. Eleazer, T.H., and .I.S. Harrell. 1976. Clostridium pertrin-
gens in turkey poults. Avian Dis 20:774-776.
26. Fagerhcrg, D..I., B.A. George, W.R. Lance, and C.R.
Millcr. 1984. Clostridial enteritis in turkeys. Proc 33rd West
Poult Dis Cont: pp. 20-21.
27. Ficken, M.D., and H.A. Berkhoff. 1989. Clostridial intcc-
tions.ln /-1.0. Purchase, L./-I. Arp, C./-I. Domermuth, and J.E.
Pearson (eds.). Isolation alld Identification of Avian Patllo-
gens. American Association of Avian Pathologists, Kennett
Square, PA, pp. 47-51.
28. Frarne, D.D., and A.A. Bickford. 1986. An outbreak of
coccidiosis and necrotic enteritis in 16-week-old cage-reared
layer replacement pullets. Avian Dis 30:601-602.
29. Fukata, T., Y. Hadate, E. Baba, T. LJelnura, and A. Arak-
awa. 1988.lnlluence ofClostridium perlringens and its toxin
in germ-free chickens. Res Vet Sci 44:68-70.
30. Fukata, T., Y. Hadate, E. Baba, and A. Arakawa. 1991.
Intluence ofbacteria on Clostridium pertnngens intection in
young chickens. Avian Dis 35:224-247.
31. Gardiner, M.R. 1967. Clostridial inlections in poultry in
westem Australia. Aust Vct J 43:359-360.
32. Gazdzinski, P., and R.J. .lulian. 1992. Necrotic enteritis in
turkeys. Avian Dis 36:792-798.
33. George, B.A., C.L. Quarles, and D..I. Fagerberg. 1982.
Virginiamycin eftects on controlling necrotic enteritis in lec-
tion in chickens. Poult Sci 61 :447-450.
34. Harndy, A.H., R.W. Thornas, D.D. Kratzer, and R.B.
Davis. 1983. Lincomycin dose response tor treatmcnt of
necrotic enteritis in broilers. Poult Sci 62:585-588.
35. Harndy, A.H., R. W. Thornas, R.J. Yaneey, and R.B. Davis.
1983. Therapeutic eftect ofoptimallincomycin conccntration
in drinking water on necrotic cnteritis in broilers Poult Sci
62:589-591.
36. Helrnboldt, C.F., and E.S. Bryant. 1971. The pathology of
necrotic enteritis in domes tic lowl. Avian Dis 15:775-780.
37. .lohansson, K.R., and W.B. Sarles. 1948. Bactcrial popula-
tion challges in the ceca of young chickcns inlected Witll
foimeria tenella I Racteriol 56:635-647
(Captulo 12)
38. .Iohnson, D.C., and C. I'inedo. 1971. Gizzard erosion and
ulceration in Peru broilers. Avian Dis 15:835-837.
39. Kaldhusdal, M., and M. Hofshagen. 1992. Barley inclusion
and avoparcin supplementation in broiler diets. 2. Clinical,
pathological and bacteriological tindings in a mild torm of
necrotic enteritis Poult Sci 7]:1 ]45-1153.
40. Kmet, V., J. Balascak. T. Dravecky, l. Koniarova, and R.
Nemcova. 1992. Possibility ofusing probiotics in preventing
necrotic enteritis in chickens. Veterinartvi 42:307-308.
4]. Kohlcr, B., S. Kolbach. and J. Meine. 1974. Untersuchun-
gen zur nekrotischen enteritis der huhner 2. Mitt.: Microbi-
ologische aspekte. Monatsh Veterinaermed 29:385-39].
42. Kohler, B.. G. Marx, S. Kolbach, and E. Bottcher. 1974.
Untersuchungen zur nekrotischen enteritis der huhner l.
Mitt.: Diagnostik und bekamptung. Monatsh Veterinaermed
29:380-384.
43. Komnenov, V., M. Velhner, and M. Katrinka.1981. ]mpor-
tance of teed in the occurrence of clostridial intections in
poultry. Vet Glas 35:245-249.
44. Long, J.R. 1973. Necrotic enteritis in broiler chickens. l. A
review of the literature and the prevalence of the disease in
Ontario. Can J Comp Med 37:302-308.
45. Long. J.R.. and R.B. Truscott. 1976. Necrotic enteritis in
broiler chickens. 111.Reproduction of lile disease. Can J.
Comp Med40:53-59.
46. Long. J.R., J.R. Pettit. and O.A. Barnum. 1974. Necrotic
enteritis in broiler chickens. 11. Pathology and proposed
pathogenesis. Can J Comp Med 38:467-474.
47. Maxey, B.W., and I~.K. Page. 1977. Efficacy oflincomycin
leed medication tor the control ofnecrotic enteritis in broiler-
type chickens. Poult Sci 56: 1909-1913.
48. Moreh, J. 1974. Necrotic enteritis in broilers in Denmark.
Proc XV Worlds Poult Congr l~xpos, pp. 290-292.
49. Morch, J. 1982. Undersgelsermed vaeksttremmende toderad-
ditiver specielt med henblik pa torebyggelse afnekrotiserende
enteritis has hillinger. Nord Vet Med 34: 377-387.
50. Munger, L.L. 1995. Personal communication.
51. Nairn, M.E.. and V.W. Bamford. 1967. Necrotic enteritis of
broiler chickens in western Australia. Aust Vet J 43:49-54.
52. Niilo. L. 1978. Enterotoxigenic Clostridium pertnngens
type A isolated trom intestinal contents of catlle. sheep and
chickens. Can J Comp Med 42:357-363.
53. Norton. R.A., B.A. Hopkins, J.K. Skeeles. J.N. Baesley.
and J.M. Kreager. 1992. High mortality of domestic tur-
keys associated with Ascaridia dissimilis. Avian Dis 36:
469-473.
54. Parish, W.E. 1961. Necrotie enteritis in tI1etowl (Gallus gallus
domesticus). l. Histopathology ofthe disease and isolation of
a strain ofClostridium welchii. J. Comp Pathol 71 :377-393.
55. Parish, W.E. 1961. Necrotic enteritis in the towl. 11.Exami-
nation of lile causal Clostridium welchii. J Comp Patl1ol 71:
394-404.
56. Parish, W.E. 1961. Necrotic enteritis in the towl. 111.The
experimental disease. J Comp Pathol 71 :405-413.
57. Prescott. J.F. 1979. The prevention of experimentally in-
duced necrotic enteritis in chickens by avoparcin. Avian Dis
23:1072-1074.
58. Prcscott. J.F.. R. Sivendra. and O.A. Barnum. 1978. The
use of bacitracin in the prevcntion and treatment of experi-
mentally-induccd Ilccrotic enteritis in lile chicken. Can Vet J
19:181-183.
59. Riddell. C., and X.M. Kong. 1992. The intluence of diet on
necrotic enteritis in broiler chickens. Avian Dis 36:469-503.
60 Seedy, E.L. 1990. Studies on necrotic enteritis in chickens.
Vet Med J Giza 38:407-417
61. Shane, S.M.. D.G. Koetting, and K.S. Harrington. 1984.
Thc occurrence ofClostridium pertnngens in the intestine of
chicks Avian Ois 2R:1120-1 124

62. Shane, S.M., .l.,,:. Gyimah, K.S. Harrington, and T.G.
Snider, 111. 1985. Etiology and pathogenesis of necrotic
enteritis. Vet Res Commlln 9:269-287.
63. Shapiru, S.K., and W.B. Sarles. 1949. Microorganisms in
the intestinal tract ofnormal chickens. J BacterioI58:531-544.
64. Smith, H. W. 1959. The el"tect ofthe continllolls administra-
tion of diets containing tetracyclincs and pcnicillin on the
nllmberofdrug-resistant alld drug-scnsitive Clostridillm welchii
in the tacces ofpigs and chickens. J Patllol BacterioI77:79-93
65. Smith,II.W. 1965. The development oftlle tloraoftllc alimen-
tary tract in yollng animals. J Pathol Bacteriol 90:495-5 J3.
66. Smith, II.W. 1972. The antibacterial activity of nitrovin in
vitro: The el"tect of this and othcr agents against Clostridium
welchii in the alimentary tractofchickens. Vet Rec90:3JO-312.
67. Stutz, M.W., S.L. .luhnsun, and "-..I{. Judith. 1983. Eftects
of diet and bacitracin on growth, teed efficiency, and poplIla-
tions of Clostridillm pertnngens in tlle intestille of broiler
chicks. Polllt Sci 62:1619-1625.
HISTORIA, INCIDENCIA
Y DISTRIBUCiN
En 1930, se describi necrosis grave de msculo y tejido
subcutneo despus de inoculaciones intramusculares de
Clostridium we/chii (C. perfringens) aislado de sangre car-
diacae hgado de dos pollos (36). Al siguienteao (5) se
inform del aislamiento de C. perfringens, C. septicum y
C. novyiprovenientes de pollos moribundos por infecciones
de lesiones, posterior a la toma de muestras sanguneaspara
pruebas de pulorosis. En 1939 se comunic de la muerte de
pavas reproductoras, por la infeccin de heridas durante el
apareamiento por C. perfringens, C. septicum y C. sorde//ii
(14). En Israel, durante 1950, se describi enfisema subcut-
neo, de donde se aislaron C. perfringens y coco (41). Desde
1963 existen informes de dermatitis gangrenosa (DO)
de varias partes del mundo, incluyendo Argentina (4), Bl-
gica (18), Egipto (2), Alemania (24,29), India (9), Nueva
Zelanda (27), Reino Unido (16) y EUA (17, 43). A la DO se
le ha dado un sinnmero de nombres. como dermatitis
necrtica, celulitis gangrenosa, dermatomiositis gangrenosa,
edemamaligno aviar, edema gaseoso,ala rota y, en algunos
casos, como un elemento de la enfermedad del ala azul (39,
48, 7) (vase captulo 30, Anemia infecciosa aviar).
ETIOLOGA
Las causas de DG son C. septicum (16, 17, 23, 24, 44).
C. perfringens tipo A (4. 9. 29, 49) Y Staphylococcusaureus
(6,8, 18,29), ya seasolo o en combinacin (17,25,29, 43) con
infecciones combinadas,por lo general, ms graves.
Ef?/ermedadespor c/ostridios . 273
68. Stutz, M.W.. S.L. Johnson, F.R. Jut!ith, and B.M. Miller.
1983. In vitro and in vivo cvaluations ofthe antibiotic etro-
tomycin. Polllt Sci 62:1612-1618.
69. Timms, L. 1968. Obscrvations on thc bacterial flora of the
alimcntary tract in thrce age grollps ofnomlal chickens. Dr Vet
.J 124:470-477
70. Truscott, 1~.B.,ant! F. AI-Sheikhly. 1977. Reproduction and
treatment of necrotic enteritis in broilers. Am J Ver Res
38:857-861
71. Tsai. S.S., ant! M.C. Tun~. 1981. An outbreak ofnecrotic
enteritis in broiler chickens. J Chin Soc Ver Sci 7: 13-17.
72. Wicker, D.L., W.N. Isgrigg, J.JJ. Trammell, and R.B.
Davis. 1977. Thc control and prevention of necrotic
enteritis i11 broilers with zinc bacitracin. Polllt Sci 56:
1229-1231.
73. Wije\vanta, E.A., and p. Sencviratna. 1971. Bacteriological
studies of tatal Clostridium pcrlnngens type-A infection in
chickens. Avian Dis 15:654-661
Martn D. Ficken y Dennis P Wages
S. aureus (vase Estafilococosis) y C. perfringens pue-
den aislarse e identificarse como se detalla en otros captulos
(vase la seccin acerca de Enteritis necrtica en este cap-
tulo). Los cultivos para C. septicum se deben efectuar de
manera anaerobia en placa...de agar sangre que contengan
agar a 2.50A"cl cual reducir la capacidadde C. septicum sobre
la superficie de la placa (15). La incubacin es de I a 2 das
a 37 C. La identificacin positiva del microorgall.ismo se
logra por inoculacin de medios diferenciales (1). C. septicum
fermenta glucosa, maltosa, lactosa y salicina, pero no sucro-
sa o manitol. Los principales productos de fermentacin son
cido actico y butrico. Hidroliza gelatina, la leche no se
digiere y no produce indol. El crecimiento en agar yema de
huevo demuestra ausencia de generacin de lecitinasa y
lipasa. Las esporasson ovales y de localizacin subterminal.
PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Mientras los brotes naturales de DO se mencionan en pollos
de 17 das a 20 semanas de edad, casi todos los infor-
mes de esa enfermedad han sido en pollos de engorda de 4
a 8 semanas de edad (4, 6, 8, 16, 17,23,24,25,29,43).
La enfermedad tambin se ha desarrollado en ponedoras
comerciales de 6 a 20 semanasde edad (17, 43), reproduc-
tores de carne de 20 semanas (18) Y en pollos despus
de la ca..,tracin(49). Se ha dado a conocer que hay proble-
mas en pavos y en gallinas reproductoras por clostridios y
cocos grampositivos (14). Se han observado casos sospe-
chosos de dermatitis por clostridios en pavos en pastoreo y
cn machos reproductores despus de la obtencin de semen
(conocida localmente como bubb(v tail); sin embargo, no se
identifica de manera positiva el patgeno causal.
274 Enfermedades de las aves
Los clostridios se encuentran en suelo, heces, pol-
vo, cama contaminada o alimento contenido intestinal
(1, 28). Los estafilococos son ubicuos y habitantes co-
munes de piel y membranas mucosas en aves y reas don-
de se cran y donde son procesadas (vase captulo 1,
Estafilococosis ).
En muchos casos, la DG, se cree, que se presenta
como secuela de ta enfermedad ocasionada por otras in-
fecciones como virus de la enfermedad infecciosa de la
bolsa (EIB), virus de la anemia infecciosa (similar a
parvovirus) (20, 39, 48, 7), virus de la reticuloendoteliosis
(27) y por adenovirus aviar, que incluyen virus de la hepa-
titis con cuerpos de inclusin (HCI) (8, 16, 25, 31, 35,42).
Tanto la DG como la HCI se desarrollan como secuela de
EIB (13, 42, 45). Adems, algunos brotes de dermatitis
infecciosa se relacionan con parvadas reproductoras, es de-
cir, la progenie de una parvada reproductora especfica
desarrolla de manera consistente DG (19). La carencia de
anticuerposcontra el virus de la EIB en reproductoras pesa-
das se correlaciona con mayor susceptibilidad de su proge-
nie a la dermatitis (42).
Otro trastorno predisponente en pollos a DG es
la enfermedad de ala azul (EAA), la cual se informa en
Suecia (12), Blgica, Dinamarca, Alemania, Gran Bretaa,
Polonia y EVA, donde la dieron a conocer por primera
vez. Las lesiones peculiares de esta enfermedad son hemo-
rragias intracutneas,subcutnease intramuscularesy edema
(11) con atrofia del timo, bazo y bolsa de Fabricio (12).
La DG a menudo es secundaria a las hemorragias en piel.
Se han aislado numerosos reovirus aviares y virus de la
anemia infecciosa aviar (CIAV) de pollos afectados con
EAA (12, 7), y la enfermedad se ha reproducido mediante
infeccin dual con CIAV y un reovirus (12). DG se desarro-
lla de munera secundaria a hemorragias cutneas.Pareceser
que un sistema inmunitario deprimido es el factor pre-
disponente subyacente que permite la presentacin de
la dermatitis gangrenosa.
La DG se ha reproducido de manera experimental en
pollos (17, 23, 24, 29, 43) y pavos (43). En pollos, la
enfermedad es letal, con lesiones parecidas a las observa-
das en los brotes naturales, luego de inoculaciones intra-
musculares o subcutneas de C. septicum, C. perfringens
tipo A, o S. aureU.\.,ya sea solos o en combinacin, con
infecciones combinadas ms graves. En pavos, las inocu-
laciones intramusculares con C. septicum aislado de pollos
provoca la muerte en pavos en menos de 24 horas con
lesiones circunscritas en el sitio de inoculacin.
Signos y lesiones
Los signos clinicos en brotes naturales de DO comprenden
varios grados de depresin, incoordinacin, inapetencia,
debilidad en las extremidades y ataxia (16, 17, 23, 24, 43).
El periodo de la enfermedad es breve, por lo general, menos
de 24 horas; a menudo, se descubre que la muerte de las aves
fue grave. La mortalidad vara de I a 60% (16).
Las lesiones macroscpicas consisten en reas hme-
das, oscuras de la piel, por lo comn sin plumas, en las alas,
en pechuga, en abdomen o patas (vase figura 12-4E, P)
(9, 16, 17, 23, 24, 43). Hay edema extenso teido de san-
gre, con o sin gas (enfisema), debajo de la piel afectada
(Captulo 12)
(figura 12-4 a). La musculatura interior decolorada, gris
o quemada, y puede tener edema y gas entre los haces
musculares. En algunos casos, se observa lquido serosan-
guinolento y enfisema en tejido subcutneo, pero sin prdi-
da de la integridad en la piel (25). En casi todos los casos
informados no hay lesiones internas; sin embargo, se men-
cionan discretos focos blancos (necrosis) en hgado (8, 43),
Y una bolsa de Fabricio, pequea, flcida (8, 25) esta ltima
tal vez, debido a infeccin viral por EIB.
Los cambios microscpicos se caracterizan por edema
y enfisema (figura 12-4 H) con numerosos bacilos grandes
basfilos, pequeos cocos o ambos, en los tejidos subcu-
tneos (8, 43). A veces hay congestin grave, hemorragias
y necrosis de msculos esquelticos internos. Sise afecta el
hgado, contiene pequeas reas y discretas esparcidas
al azar, de necrosis coagulativa con bacterias en las lesiones.
I.os cambios de la bolsa de Fabricio, en casos sospechosos
de EIB concurrente, se peculiarizan por necrosis folicular
extensa y atrofia (8,25).
Diagnstico
El diagnstico de DO se puede hacermediante la observacin
de las lesiones macroscpicas tpicas y microscpicas, y
aislamiento del patgeno o patgenos causales. En casos de
campo de DO, sc puedenaislar los estafilococosy clostri-
dios a partir de exudados de piel y tejido subcutneo o de
msculo bajo la piel (8, 9, 17,24,43). La identificacin
de los patgenos que la originan se puede hacer como se
describe en Etiologa.
Ya que el desarrollo de DO parece ser precedido por
otros patgenos infecciosos que afectan el sistema inmuni-
tario del ave, es necesaro el diagnstico de la etiologa
subyacente. Se deben determinar las infecciones con virus
de EIB, adenovirus avares, CIAV y reovirus, ya que stas
predisponen a dermatitis gangrenosa.
Se deben diferenciar ciertas manifestaciones cutneas
de dermatitis gangrenosa. La dermatitis ocasonada por
patgenos micticos, Rhodotorula mucilaginosa (3), R. glu-
tins (37), Candida albicans (30) y Aspergillus fumigatus
(50) pueden dstinguirse de DO mediante demostracin de
los elementos micticos en trots por impresin o secciones
tisulares y por aislamiento e identificacin del patgeno.
La dermatitis ulcerativa o por contacto, dermatitis de pollos
dc engorda (quemaduras de la pechuga) (21, 33) Y
pododermatitis plantar en pavos (32) son padecimientos
caracterizados por erosiones y lceras acompaadas
por cambios intlamatorios agudos en la pechuga, tarsos y
superficie plantar de las patas. Se ha descubierto una gran
correlacin entre las camas hmedas o escasasy estos pade-
cimientos (32,34). La dermatitis costrosade la cadera es un
sndrome en pollos de engorda que, como la dermatitis por
contacto, es una dermatitis inespecfica con ulceracin e
infeccin bacteriana secundaria(22). Las lesionesse originan
como un rasguo alrededor de las regiones lumbar y sacra,
y estn muy vinculadas con altas densidades de poblacin,
resultantes de desprendimiento de plumas y entrada de
bacterias hacia la dermis (22, 40). Para diferenciar a DO
de estos trastornos, se requiere la demostracin de las defi-
cientes condiciones ambientales, sobrcpoblacin o ambas,
y carencia de una etiologa infecciosa primaria. Las lesiones

vesiculares abarcan barbillas, cresta, piernas y patas como
se describe en pollos (26, 38, 46), Y con la sospechao prueba
de que se debe a la ingestin del hongo Cladosporium
herbarum, que origina una enfermedad similar al ergotismo
o de semillas de Ammi visnaga, los cuales provocan toto-
sensibilizacin. stas se presentan slo en reas sin plumas
de la piel y se deben apreciar con facilidad. El carcinoma
celular escamoso de la piel en pollos, sin algn origen
determinado, favorece la ulceracin de la epidermis, la cual
se infecta con bacterias y puede ser dificil de diferenciar
de DO por medio de un examen macroscpico (47). La de-
mostracin de cordones y nidos de clulas epiteliales neo-
plsicas en la dermis por microscopia es indispensable
para diagnosticar esta entidad. Por ltimo, cierto nmero
de deficiencias nutricionales y el lento emplumado gentico
en los machos puede servir como causas subyacentes de
dermatitis (10).
REFERENCIAS
l. Allen, S.D. 1985. Clostridium. In E.H. Lennette. A. Balows,
W.J. Hausler, Jr., and H.J. Shadomy (eds.). Manual ofClinical
Microbiology, 4th ed. American Society of Microbiologists,
Washington, D.C. pp. 434-444.
2. Awaad, M.H.H. 1986. A research note on the treatment of
naturally induced gangrenous dennatitis in chickens by copper
sultate. Vet Med J Giza Egipt 34: 121-124.
3. Beemer, A.M., S. Schnecrson-Porat, and E.S. Kuttin. 1970.
Rhodotorula mucilaginosa dermatitis on teathered parts
of chickens: An cpizootic on a poultry tarm. Avian Dis
14:234-239.
4. Bianco, O., .l. Quinones, .l. Bcrgesio, M. Demo, and C.
Pajaro. 1985. Dermatitis gangrenosa cn pollos parrilleros:
Dos brotes cn Rio Cuarto. Vet Arg 19:879-883.
5. Bliek, L. de, and.l. .lanscn. 1931. Gasoedeem bij kippen na
bloedtappcn. Tijdschr Diergeneeskd 58:513-518.
6. Bootes, B.W., and G. Slennet. 1964. Staphylococcosis in
chickcns. Aust Vet J 40:238-239
7. Blow, V. Von. 19')1. Avian intectious anemia alld relatcd syn-
dranesQllLoaJby chicken rulelniavil1.l,,-Critl{ev PoultBiol3: 1-17.
8. Cervantes, U.M., L.L. Munger, D.H. Ley, and M.D.
Ficken. 1988. Staphylococcus-induccd gangrenous dennati-
lis in broilcrs. Avian Dis 32: 140-142.
9. Char, N.L., D.I. Khan, M.R.K. Rao, V. Gopal, and G.
Narayana. 1986. A rafe occurrence ofclostridial intection in
poultry. Poult Advis 19:59-62.
10. Clarke, W.E.1974. Dermatitis inbroilcrchickens. PractNutr8:5-7.
11. Engstrllm, B.E., and M. Luthman. 1984. Blue wing disease
ofchickens: Signs, pathology and natural transmission. Avian
PathoI13:1-12.
12. Engstrllm, R.E., O. Fossum, and M. Luthmau. 1988. Blue
wing disease of chickcns: Expcrimental intection with a
Swedish isolate ofchickcn anaemia agent and an avian reovirus.
Avian Patllol 17:33-50.
13 Fadly, A.M., R.W. Wintertield, and H..I. Olander. 1976.Role of
tllCbllrsaofFabricius in dle patllOgenicityofinclLlSionbody IlCpatitis
and intectiollS bursal discascviruses. Aviall Dis 20:467-477.
14. Fenstermacher, R., and B.S. Pomeroy. 1939. Clostridium
intection in turkcys. Comell Vet 29:25-28.
15. Fieken, M.D., and H.A. BerkholT. 1989.Clostridial inlections.
In H.G. Purchase.L.H. Arp. C.H. Domcrmlld1,alldJ.E.Pearson(eds.).
En.fermedadespor c/ostridios 275
TRATAMIENTO Y PREVENCiN
Los brotes de DO se tratan de manera eficaz con adminis-
tracin de clortetraciclina (23), oxitetraciclina (43), eritro-
micina (43), penicilina (8, 9,25) o el sultato de cobre (2) en
el agua y clortetraciclina (24, 43) o turoxona (24) en el
alimento. Sin embargo, en muchos casos los antibiticos
empleados para el control tienen poco xito (16, 18, 19,29).
Las tallas en el tratamiento, por lo general, se atribuyen a la
etiologa subyacente,por lo comn viral, lo cual no secontrola.
Se ha constatado que la administracin de una bacterina
clostridial mixta en animales de un da de edad, reduce las
prdidas en las parvadas por dicha enfermedad (19); sin
embargo, su uso no es frecuente. Adems del tratamiento,
son tiles los procedimientos de manejo para mejorar la
condicin de la cama, reducir la humedad y la cantidad de
bacterias en el ambiente y minimizar los traumatismos.
Isolation alld Identification of AViall Patllogens. American
Associationof Avian Patllologists,KennettSquare, PA. Pp. 47.51.
16. Fuwlcr, N,G., Hlld S.N. Hussailli. 1975. Clostridium sep-
ticum intcction and antibiotic trcatmellt in broiler chickens.
Vet Rec 96:14-15.
17. Frazicr, M.N., W.J. PHrizek, alld E. Garllcr.1964. Gangre-
nous dermatitis of chickens. Avian Dis 8:269-273.
18. Fruyrnall, R.L. Deruyttere, alld L.A. Devriese. 1982. The
eftcct of mimicrobial agents 011an autbreak of staphylococcal
dermatitis in adult broiler breeders. Avian Patllolll: 521-525.
19. Gcrdoll, D. 1973. Eflects ora mixed clostridial bacterin on
incidence of gangrenous dennatitis. Avian Dis 17:205-206.
20. Guodwill, M.A., J. BrowlI, S.I. Miller, M.A. Srneltzer.
Hlld W.D. WHltrnHII. 1989. Intectious anemia caused by
a parvovirus-like virus in Georgia broilers. Avian Dis 33:
438-445.
21. Greenc,J.A.. R.M. McCracken. alld R.T. Evalls.1985. A
contact dermatitis of broilers-clinical and pathological find-
ings. Avian Patllol 14:23-38.
22. HHrris. G.C., Jr., M. MusbHh, J.N. Beasley, and G.S.
Nclson. 1978. The dcvelopmcnt of dermatitis (scabby-hip) on
the hip and tlligh ofbroiler chickens. Avian Dis 22:122-130.
23. IIclfcr, D.H., E.M. Dickillson, Hlld D.H. Srnith. 1969. Clos-
tridium septicum intection in a broiler tlock. Avian Dis 13:
231-233.
24. Hinz, K.H., M. Kllapp. U. Lohren, and J. Batke. 1975.
Gasodemerkrankung bei broilern. Dtsch Tierarztl wo-
chenschr 82:307-310.
25. Hofacrc, C.L.. J.D. French, R.K. Page, and O.J. Fletcher.
1986. Subcutaneous clostridial intection in broilers. Avian Ois
30:620-622.
26. HoffrnHn, H.A. 1939. Vesicular dermatitis in chickens. J Am
Vet Med Assoc 95:329-332.
27. Howell, L.J., I~. Huntcr. Hnd T.J. BHgust. 1982. Necrotic
dermatitis in chickens. NZ Vet J 30:87-88.
28. Kohler. B., S. Kulbach. alld J. Meine. 1974. Untersuchun-
gen zur nekrotischen enteritis der huhner 2. Mitt.: Microbi-
ologische aspekte. Monatsh Veterinaermed 29:385-391.
29. Kohlcr, B., V. Bcrgrnann. W. Witte, R. Hciss. and K. Vogel.
1978. Dermatitis bei broilern durch Staphylococcus aureus.
Monatsh Veterinaermed 33:22-28.
276 E'?fermedade~' de la~' aves
30. Kuttin, E.S., A.M. BcemeJ.,and M. Meroz. 1976. Chicken
dem1atitisand loss of teathers from Candida albicans. Avian
Dis 20:216-218.
31. Long, R. V. 1973. Necrotic dermatitis. Poult Dig 32:20-22.
32. Martland, M.F. 1984. Wetlittcr as a cause ofplantar podo-
dermatitis, leading to toot ulceration and lameness in tattcning
turkeys. Avian PathoI13:241-252.
33. Martland, M.F. 1985. Ulcerative dermatitis in broiler
chickens: The eftects ofwet litter. Avian Pathol 14:353-364.
34. Mellroy, S.G., E.A. Goodall, and C.I-!. MeMurray~ 1987.
A contact dermatitis of broilers-epidemiological tindings.
Avian PathoI16:93-105.
35. Monreal, G. 1984. Nachweis vonneutralisierenden antikor-
pern gegen 1I serotypen dcr aviarcn adenoviren. Arch Ge-
tluegelkd 48:245-250.
36. Niemann, K.W. 1930. Clostridium welchii intection in tlle
domesticated towl. JAm Vet Mcd Assoc 77:604-606
37. Page, R.K., O.J. Fleteher, C.S. Eidson, and G.E. Miehaels.
1976. Dermatitis produced by Rhodotorula glutins in broiler-
age chickcns. Avian Dis 20:416-421.
38. Perek, M. 1958. Ergot and ergot-like fungi as the causeof
vesicular dermatitis (sod disease) in chickens. J Am Vet Med
Assoc 132:529-533.
39. Pope, C.R. 1991. Chicken ancmia agent. Vet Immun Immu-
nopathoI30:51-65.
40. Proudfoot, F.G., and II.W. "ulan.1985. Eftects ofstocking
density on the incidence of scabby hip syndrome among
broiler chickens Poult Sci 64:2001-2003.
INTRODUCCiN
El botulismo es una intoxicacin ocasionadapor la exotoxina
de Clostridium botulinum. Las sinonimias son cuello els-
tico y enfermedad del pato del oeste. Las aves criada." de
manera libre, las confinadas y las salvajes pueden afectarse.
C. botulinum tipo C ocasionagran parte de los casos,aunque
se han descrito brotes debidos a otro tipo de toxina (11,34).
La importanciade los brotesde botulismo aviar tipo C para
la salud pblica se considera mnima (4,26). Se ha intonnado
de cuatro intoxicaciones humanas con botulismo tipo C, pero
no estn bien documentadas (22,26). No se han relacionado
casos de botulismo humano tipo C con los actuales brotes
de botulismo aviar (26, 51). No obstante, primates no hu-
manos han sucumbido al botulismo tipo C despus de la
inoculacin de toxina (53) y murieron monos en cautiverio
luego de ingerir pollo contaminado con toxina tipo C (48).
HISTORIA
En 1917 se inform el primer caso de botulismo en aves (9).
Tanto aves como humanos desarrollaron la enfermedad
(Captulo 12)
41. I{udun, M., und N. Ruutenstein-Arasi. 1950. Anaerobic
subculancous cmphysema of poultry. Nature 166:442.
42. I{osellber~er, J.K., S. Klopp, I{.J. Eckroade. and W.C.
Krauss. 1975. Thc rolc of lile inl'cclious bursal agcnl aJld
scvcral avian adcnoviruscs in Ihc hcmorragic-aplaslic-aJlcmia
syndomlc and gangrcllous dennalitis. Avian Dis 19: 717-729.
43. Saunders, .I.R., 311dA.A. Bickford. 1965. Clostridial intec-
lions of growing chickcns. Avian Dis 9:317-326.
44. Shirasaka. S., and V. Benno. 1982.lsolation ofClostridium
scplicum from discascd chickcns in broilcr tamls. Jpn J Vel
Sci 44:807-809.
45. Shukla, I{.r., B.r. Joshi. I).J. Ghadasara, and K.S. Praja-
patio 1992. Pathological sludics on oulbrcaks of gangrenous
dermatitis in chickcns. Indian Vct J 69:690-692.
46. Trenchi, H. 1960. Ingcslion of Ammi visnaga seeds and
pholoscnsitization-thc cause of vcsicular dermatitis in
twls. Avian Dis 4:275-280.
47 Turnquest, 1{.lJ. 1979. Dcrmal squamous cell carcinoma in
young chickcns. Am J Vct Rcs 40: 1628-1633.
48. Vielitz, ..:., alld 11. Landgraf. 1988. Anacmia-demlatitis of
broilers: Ficld obscrvalions on its occurrencc. transmission
and prevcntion. Avian PallloI17:113-120.
49. Weymouth, O.K. M. Gershman, and H.L. Chute. 1963.
Rcporl ofCloslridium in capons. Aviall Dis 7:342-343
50 Vamada, S., S. Kamikawa, V.lJchinullo, V. Tominaga, K. Mat-
SUI),11. Fujikawu. uud K. l:lkeuchi. 1977. Avian dennali-
lis causcd by Aspcrgillus Illllligalus. J Jpn Vet Med Assoc
30:200-202.
John E. Dohm:
despus de la ingestin de vegetales enlatados en casa. De
la enfermedad del pato del oeste, primero reconocida en
EUA al inicio del decenio, 1900. se supo despus que era
provocada por C. bolu/inum tipo C (17,27). En 1923 se dio
a conocer que las aves enferman de botulismo despus de
la ingestin de larvas de la mosca del gnero Luci/ia y se
aislaron las primeras cepas tipo C de C. botu/inum a partir
de estos invertebrados (3). Para mayor informacin histri-
ca vase (7,11,32,43).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
Las aves domsticas y acuticas en todo el mundo padecen
botulismo (26). Aunque varios de los casos iniciales se
presentaron en aves de crianza al aire libre y se pens que
los mtodos modernos de produccin avcola haban redu-
cido la incidencia del botulismo al evitar que las aves
comieran alimento contaminado con la toxina, se informa-
ron casosgraves en parvadas de engorda modernas criadas
en confinamiento. Estos casos estn revisados (11, 39, 49).
Todos los tipos de aves silvestres, mamferos y aves depre-
dadores y carroeros se ven afectados durante los brotes de
botulismo tipo C en aves silvestres (26); en estos brotes, los

ms afectados son los patos (43). lambin se hi1hla de
faisanes con dicho padecimiento, criados en granjas (43). El
botulismo en patos, pollos de engorda y faisanes es ms
frecuente y ms grave durante los meses de calor. Sin em-
bargo. tambin hay casos de botulismo en invierno ( 13,40).
ETIOLOGA
C. botulinum es una bacteria grampositiva que forma espo-
ras y puede elaborar potentes exotoxinas en condiciones
ambientales apropiadas (34). La especie consiste de un
diverso grupo de bacterias anaerobiasque comprende cuatro
grupos de cultivos (1 a IV) y ocho grupos diferentes anti-
gnicamente toxgenos (A, B, Ca, C3, D, E, F Y G). La en-
termedad en humanos se relaciona principalmente con los
tipos A, B, E Y F, mientras que A, C y E ocasionan la
enfermedad en aves (50). Los casosde botulismo en pollos,
patos, faisanes y pavos en instalaciones naturales y comer-
ciales se deben en su mayor parte al grupo toxignico tipo C
(11, 43, 49).
Morfologa y tincin
Las clulas grampositivas de C. botulinum tipo C miden de
4 a 6 x 1.0 ~m; a menudo se presentan solas o en cadenas
cortas. La clula vegetativa es mvil. En cultivos viejos se
observan endosporas subterminales o en ocasiones termina-
les (34). Una lisozima de la pared celular participa en la
rpida autlisis del microorganismo y provoca los cambios
en la tincin de Gram en cultivos viejos. La toxina se libera
durante la autlisis (5). Las esporas tipo C se inactivan con
ms facilidad mediante calor, que las de tipo A y B (34),
pero son ms resistentes al calor que la..,esporastipo E (46).
El tiempo necesario para obtener una reduccin de 10 veces
en la viabilidad de las esporas a 10] C (valor D), fue de
2.44 min para la cepa tipo C terrestre (46).
El cultivo del grupo 1]1contiene tipos toxgenos C y D
no proteoliticos o dbilmente proteolticos (23, 51). C. bo-
tulinum requiere un contenido de agua disponible (aw) de
0.92 para crecer y generar toxina (41). El grupo toxignico
tipo C se subdivide en Cu y Cp basado en sus propiedades
toxignicas (34).
Toxinas
Las toxinas de botulismo estn entre las toxinas ms potentes
que se conocen (31). La toxina tipo C se genera en condi-
ciones oe anaerobiosis a temperaturas entre lOa 47C, con
produccin ptima de toxina entre 35 a 37 C (34).
Los cultivos tipo C a originan tres toxinas:C1, C2 y
pequeascantidades de toxina tipo D (16); la generacin de
toxina C I y D estregulada por bacterifagos. La."cepastipo
C, libres de susprofagos, puedenconvertirse en microorganis-
mos tipo D por infeccin con lagos purificados de cepas tipo
D; tambin puede suceder lo contrario (16). Las cepas
tipo C, carentes de bacterilagos codifican para CI y las
toxina." D, provocan slo toxina C2; los genesque codifican
para toxina C2 no estn relacionados con fagos (16). Debido
Ef!fermedadespor c/ostridios 27:
alainterconvcrtibilidaddelascepasCa y Cp, se cuestiona
la importancia de los grupos toxgenos Ca y Cp (16).
[~astoxinas C 1 y D, junto con A, B, E Y F, se sintetizan
como un polipptido no txico sencillo que se desdobla
mediante proteasas para producir una cadena doble de
una neurotoxina de 140 a 167 kD (47). lJna cadena pesada
de 98 kD Y otra de 53 kD, ms ligera, se unen por una
intercadena de enlaces disulfato, no son t{)xicas cuando se
disocian (52).s
La accin de la neurotoxina sucede en terminal nervio-
sa colinrgica periferica. Las toxinas libres se fijan a la
membrana celular. se translocan y reaccionan intracelular-
mente para bloquear la liberacin de acetilcolina. Cuando
el nervio colinrgico llega a la placa termina! motora, se
paraliza el msculo (47). La toxina C2 binaria, aunque no
es neurotxica, requiere activarse con tripsina, y aumenta la
permeabilidad en membrana en una gran variedad de tejidos
en cultivo (37, 47). [~os patos y gansos inoculados por va
intravenosa con toxina C2 tuvieron sntomas cardiopulmo-
narcs (25, 37). En ratones, la toxina C2 tiene propiedades
enterotxicas (37). La funcin de la toxina C2 en brotes na-
turales de botulismo no est muy clara.
Los pollos. pavos, faisanes y pavosreales son suscep-
tibles a las toxinas tipos A, B, C Y E. pero no a las toxinas
D o r (18). Los pollos son ms sensibles a los tipos A Y E
aplicados por va intravenosa, pero relativamente resistentes
a la intoxicacin por el tipo CI (12, 18,35,41,42). En
contraste, los patos y faisanes son ms susceptibles a la
toxina CI (18.20). Comparadas con otras toxinas, las C1 y
C2 sonabsorbida."con mayor rapidezpor los pollos de engorda,
cuando se administran por va oral ( 18). Conforme crecen los
pollos de engorda. sc hacen menos susceptibles a la toxina
CI. Al nacimiento, ladosis letal-5O%(DLso)-en pollos fue
de 1030ratones-DLso/kgpeso corporal comparado con 106.3
ratonesDLso/kg pesocorporal a lasocho semanasde edad(12).
PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
El botulismo tipo C se desarrolla en muchas especies de
aves, que incluyen pollos, pavos, patos, faisanes y avestru-
ces (1). En brotes en animales silvestres, se cree que ha
afectado a 117 especies de aves en 22 familias (26), tam-
bin han habido brotes en pajareras (49, 51). Las especies
mamferas afectadas por la toxina tipo C son mink, hurones,
bovinos, cerdos, perros, caballos y cierta variedad de mam-
feros de zoolgico (34). El botulismo tipo C mata a los peces
durante los brotes en granjas de peces (51); cuando lo
padecen los rumiantes alimentados con gallinaza ha ocasio-
nado graves prdidas econmicas (15). Los roedores de
laboratorio son por completo susceptibles a la toxina tipo C;
los ratones son tiles en pruebas biolgicas para la deteccin
de la toxina y la tipificacin.
En un estudio de 27 brotes en pollos de engorda, las
edades variaron entre las 2 y 8 semanas de edad con un
promedio de 6.2 :!: 1.7 semanas ( 13). Se ha informado que
hay brotes en pollos de engorda de ms edad (4). De manera
paradjica,en estasedades,los pollos de engordasonrela-
ti vamenteresistentesa la toxina C 1 (12).
278 . Enfermedades de las aves (Captulo 12)

Periodo de incubacin faisanes criadosen granjastienenuna mortalidadde hasta

40 000 aves (43).
La inoculacin experimental subcutnea, intravenosa u oral
de la toxina tipo C en pollos y patos, origina signos clnicos Patologa
idnticos a los observados en brotes de campo. La morbili-
dad y mortalidad estuvieron relacionadas con la dosis. Con La aves con botulismo tipo C carecen de lesiones ma-
grandes cantidades de toxina, la enfermedad se presenta en croscpicas y microscpicas. En ocasiones se pueden en-
horas. Con dosis menores, el inicio de la parlisis sucede contrar gusanos o plumas en el buche de las aves afectadas.
entre 1 a 2 das (12, 18, 20, 24).
Patognesis
Transmisin
El botulismo tipo C puede deberse a la ingestin de la toxina
C. botulinum tipo C est distribuido en todo el mundo; lo preformada. Debido a que el microorganismo se encuentra
hay en cualquier lugar donde existen grandes poblaciones ampliamente distribuido en intestinos, en las aves muertas
de aves silvestres y domsticas. Los microorganismos tipo se dan las condiciones para el crecimiento de C. botulinum,
C crecencon rapidez en el intestino de las avesy seconsideran y la produccin de la toxina. Se han encontrado ms de
parsitos obligados (51). Las esporas tipo C se hallan, por 2 000 dosis letales mnimas (DLM) de toxina tipo C por
lo general, en y alrededor de las granjas productoras de pollo gramo de canal (4).
y faisn (13, 30, 49, 50). La presencia de microQrganismos Las aves que comen los cadveres pueden ingerir
en el aparato gastrointestinal de aves silvestres y domstica.c, facilmente suficiente toxina y se enferman. Los cadveres
y la resistencia de las esporas a la inactivacin favorece la sobre los cuales vuelan las moscas, pueden tener larvas que
diseminacin de este microorganismo (13, 26). contienen cantidades variadas de toxina botulnica; se ha
descubierto que las larvas contienen desde 104 a 105
DLM de toxina (49). Las larvas las devoran los pollos,
Signos
faisanes o patos, lo cual puede conducir a la presentacin de
Los signos clinicos de botulismo en pollos, pavos, faisanes brotes explosivos de botulismo. En ambientes acuticos, los
y patos son similares (7, 11, 24, 43). En pollos, la parlisis pequeos crustceos y las larvas de insectos pueden contener
flccida de las patas, alas, cuello y prpados son las carac- C. bottlinum en el aparato digestivo. Si mueren en grandes
teristicas predominantes de la enfermedad. Los signos de cantidades por la disminucin de oxgeno, se puede generar
parlisis progresan cranealmente hacia las patas para in- la toxina en estos invertebrados. Se propone la ingestin de
cluir alas, cuello y prpados. De manera inicial, la." aves
afectadas se ven sentadas y no se mueven; si las fuerzan
a caminar, parecen cojas. Las alas se caen cuando se para-
lizan. Limberneck. el nombre comn y original de laenfer-
medad, describe de manera prccisa la parlisis del
cuello (figura 12-5). Debido a la parlisis de los prpados,
las aves parecen en estado de coma o incluso muertas. Se
menciona que puede haber bloqueo cuando se manejan
las aves. La muerte resulta por insuficiencia cardiaca y res-
piratoria (51).
Los pollos afectados tienen las plumas erizadas, las
cuales se caen con el manejo. Se observa estremecimiento
de ciertos haces de plumas. Los pollos de engorda con
signos de botulismo, pueden tener diarrea con exceso de
uratos en las heces acuosas.

Morbilidad y mortalidad
La morbilidad y mortalidad dept:ndt:n dt: la cantidad de
toxina ingerida. Bajos grados de intoxicacin provocan
poca mortalidad y morbilidad, lo qut: puede hact:r contuso
el diagnstico. En casos graves, puedt: habt:r mortalidad de
40% en parvadas de t:ngorda (11, 40).
La enfermedad de! pato del ot:stt: t:s una dt: las t:n-
fermedades ms dt:vastadoras en aves acuticas. La
mortalidad aunque dificil dt: estimar en aves silvt:stres, se
informa que put:de ser de hasta 100 000 avt:s t:n dife-
rentes ocasiones (7,26). Tales prdidas tienen un gran im-
pacto en las poblaciones de vida silvt:strt: (26). En otros Figura 12-5. El botulismo en pollos muestra parlisis parcial
casos, los brotes t:n pt:queos lagos se limitan a pocas de ala y prpado inferior. dificultad respiratoria por parlisis
aves acuticas en t:stos hbitats (2, 49). Las epornitias t:n parcial de los msculos respiratorios y las plumas erizadas

invertebrados cargadosde toxina como la causade botulismo
tipo C en patos (43, 55). Los lagos con bancos de poca
inclinacin que experimentan fluctuaciones marcadas en el
nivel del agua, se relacionan con brotes de botulismo (26, 55).
El botulismo originado por los tipos A y E se presentan
en muy pocas ocasiones, y por lo comn, se vincula con el
consumo de productos alimenticios humanos de desperdicio
en aves de traspatio (32). El botulismo en gaviotas marinas,
colimbos y somormujos fue por comer pescado muerto ~
moribundo contaminado con toxina tipo E (34). Un caso de
botulismo tipo A en pollos de engorda se debi a una
fuente de alimento contaminado (8).
En alguna ocasin se pens que la patognesis de
botulismo se deba de manera exclusiva a la ingestin
de toxina pretormada. Hay creciente evidencia de que
C. botulinum tipo C elabora toxina in vivo para ocasionar la
enfermedad (49). El trmino infeccin txica, que se uliliz
originalmente por investigadores rusos, se adapt para
describirestemodo de la enfermedaden pollos de engorda
(40, 51). En dos casos de botulismo tipo C en pollos de
engorda, los cadveres sirvieron como fuentes de la toxina
(4, 21). Sin embargo, en casi todos los brotes en pollos de
engorda, a pesar de las amplias investigaciones, no se iden-
tificaron fuentes de la toxina (13, 19, 39, 45, 49). El patrn
de la enfermedad en muchos de estos brotes fue inconsis-
tente con las fuentes de toxina en el alimento o el agua. Los
cadveres no eran representativos de las intoxicaciones.
El botulismo tipo C se reprodujo en pollos Leghorn y
faisanes alimentados con esporas. Despus del reto con
esporas, los pollos y faisanes con el ciego ligado, tienen una
menor incidencia de la enfermedad (30, 35), lo cual sealaal
intestino ciego como el sitio de produccin de la toxina en
faisanes, dicho sitio corresponde al buche (10). No han
tenido xito los intentos por reproducir la forma infecciosa
txica del botulismo en pollos de engorda (11, 30). No
obstante, la toxina se produce en el ciego de estasaves, pero
no en las concentraciones suficientes como para matar al
husped (30). Puede ser necesaria una interaccin de am-
biente, bacterias, tagos y husped para que se desarrolle el
botulismo infeccioso txico en pollos.
Inmunidad
Debido a que la dosis toxgena es menor que la dosis
inmungena, los pollos y patos que se recuperan de botulis-
mo no desarrollan inmunidad (6, 18). Sin embargo; los
cuervos y los buitres que comen carroa presentan anticuer-
pos contra las toxinas botulnicas (38). Esto puede explicar
en parte porqu los buitres resultaron resistentesa las inocu-
laciones experimentales de toxina botulnica (28).
DIAGNSTICO
El diagnstico diterencial de botulismo se basaen signos
clnicos y la taIta de lesiones macroscpicas o microscpi-
casoEl diagnstico definitivo requiere de la deteccin de la
toxina en suero, buche o por lavados ga.~trointestinalesde
las aves entermas (11, 51).
En.fermedadespor c/ostrdos 279
El suero es la muestra preferida para el diagnstico.
Debido a que C. botu/inum se encuentra en intestinos de
pollos normales. la toxina puede generarse en tejidos cor-
porales en descomposicin: por tanto, la toxina hallada en
tejidos de aves muertas no confirma el botulismo.
Las pruebas biolgicas con ratones son un mtodo
sensible y exacto para confirmar la toxina termolbil en sue-
ro (11). Grupos de ratones se inoculan con muestras de suero
sospechosas.Otros ratones reciben muestras tratadas ~on
rnltisuero de tipo especfico. Si hay toxina en la muestra, se
desarrollan los signos y la muerte de los ratones con las
muestrasno tratadas, por lo general, en 48 horas. Los ratones
inoculadoscon antitoxina especficaestarnprotegidos. Sehan
revisado otros mtodos in vitro para detectar la toxina (36).
En brotes de aves acuticas y algunos en aves do-
msticas, las concentraciones de la toxina en sangre tambin
pueden ser demasiado bajas como para provocar la enfer-
medad en ratones. La concentracin en suero o las inocu-
laciones repetidas en ratones con suero sospechoso,pueden
ser necesarias para demostrar la toxina en estos casos (20).
En etapas avanzadas de la enfermedad, los signos
clinicos resultan evidentes; durante intoxicaciones no tan
graves, slo se observa parlisis de las extremidades. La
forma leve de la enfermedad debe diferenciarse de la enfer-
medad de Marek, intoxicaciones con tarmacos o qumicos,
o problemas esquelticos apendiculares. En estos casos, la
prueba biolgica con ratones puede ser en particular til
para el diagnstico. El botulismo en aves acuticas debe
diferenciarse de clera aviar y de intoxicaciones qumicas.
La intoxicacin con plomo en aves acuticas se confunde a
menudo con botulismo (43,51).
El aislamiento de C. botu/inum requiere de cultivos
anaerobios (23) Y es de poca ayuda para el diagnstico.
El microorganismo se encuentra rnnpliamente distribuido
en intestinos,hgadoy bazode pollos sanos(12). Sin embargo,
la deteccin del microorganismo en muestras de alimento o
ambientales puede ser una prueba til en estudios epizoo-
tiolgicos. El microorganismo puede demostrarse en mues-
tras inoculadas en medios de carne cocida e incubada de
manera anaerobia a 30 C (11). Despus de 3 a 5 das
de incubacin se puede detectar la toxina mediante la prueba
en ratones con antitoxina...especificas. Tambin son posibles
otras modificaciones de este procedimiento (23, 51). Se
puede detectar al microorganismo por medio de la tcnica
de anticuerpos fluorescentes (33).
TRATAMIENTO
Muchas aves enfermas se recuperan si se aslan y se les
proporciona agua y alimento. No obstante, resulta dificil el
tratamiento de grandes cantidades de animales enfermos y
se han utilizado varias maneras, pero sin verificacin expe-
rimental. El xito de estos tratamientos es dificil de esta-
blecer debido a la dificultad en reproducir el botulismo en
su presentacin infecciosa txica. Los patrones de la enfer-
medad en pollos de engorda no tratados pueden aumentar y
disminuir en un brote determinado (13). Por tanto, es dificil
saber si un tratamiellto en particular es eficaz, o, si al azar,
280 . Enfermedades de /a~'aves
el tratamiento precede a una cada en la mortalidad que
sucedera de cualquier manera. Sin embargo, se mencionan
varios tratamientos como tles. El tratamiento de las
parvadas nfectadas con selenito de sodio, vitaminas A, 03
Y E redujo la mortalidad (45). Los antibiticos incluyendo
bacitracina (100 g/ton cn el alimento), estreptomicna
(1 g/en el agua) o tratmnientos perit)dicos con clortetra-
ciclina reducen la mortalidad (44). La penicilina no rcsult
eficaz en el control de un brote (39), pero s en otras
parvadas infectadas (40). Se han hecho revisiones de la
susceptibilidad invitrodeC. botu/inum a 13antibiticos(44).
La inoculacin con antitoxina especfica slo neutrali-
za la toxina libre y aquella se encuentra extraceluJarmente,
y puede considerarse cuando se trata de animales valiosos
en colecciones de zoolgico. Los avestruces que muestren
signos clnicos de botulismo responden de manera favorable
dentro de las 24 horas posteriores, al tratamiento con anti-
toxina C (1). Esto no es prctico cuando hay brotes en aves
comerciales, patos o fasanes.
PREVENCiN Y CONTROL
Las prcticasde manejodebenent'atizarla eliminacinde
tuentes potenciales del microorganismo y sus toxinas
REFERENCIAS
1 Allwright, D.M.. M. Wilson. and W.J.J. van Rensburg.
1994. Botulism in ostrichcs (Struthio cmnclus). Avian Pathol
23:183-186.
2. Azuma. I~.. and 1: Itoh. 1987. Botulism in watertowl and
istribution of C. botulinum type C in Japan. In M.W. Ek-
lund and V.R. Dowell. Jr. (eds.). Avian Botulism: Anlnterna-
tional Perspective. Charles C. Thomas. Springtield, (L,
pp. ]67-187.
3. Bengtson, I.A. 1922. Preliminary note on a toxin-producing
anaerobe isolated from the larvae of Lucilia caesar. Public
Hcalth Rep 37: 164-170.
4. Blandford, T.B.. and T.A. Roberts. 1970. An outbreak of
botulism in broiler ehickens. Vet Rec 87:258-261.
5. Bonventre, P.F., and L.L. Kelnpe.1960. Physiologyoftoxin
production by Clostridium botulinum types A and B. l.
Growth, autolysis, and toxin production. J Bacteriol 79: 18-23.
6. Boroff, D.A., and J.R. Reilly. 1959. Studies ofthe toxin of
Clostridium botulinum. V. Prophylactie immunization of
pheasants and ducks against avian botulismo J Bactcriol
77:142-146.
7. Clark. W.E. 1987. Avian botulismo In M. W Eklund and V.R.
Dowell, Jr. (eds.). Avian Botulism: Anlnternational Perspec-
tive. Charles C. Thomas, Springtield, IL. pp. 89-105.
8. De Fagonde, A.P.. and I-l.F. Sardi. 1967. Botulismo aviar,
primer caso comprobado en la Rcpblica Argentina. Bull Olf
Int Epiz 67:]479-149].
9. Diekson, E.C. 1917. Botulism, a case of limberneck in
chickens. J Am Vet Med Assoc 50:6]2-613.
10. Dinter, Z.. and K.E. Kull. 1954. Uber einen ausbruch des
botulismllS bei frlSanenkukcnNord Veterinaenned6:866-872.
1] Dohms. J.E. 1987. Laboratory investigation ofbotulism in
poultry. In M. W Eklund and V.I~. Dowell, Jr. (eds.). Avian
Botulism: An International PersDective. Charles C. Thomas.
(Captulo /2)
del mnbiente. La rpida eliminacin de aves muertas y la
exclusin de aquellas enlermas es muy importante en la
prevencin y control. En reas problema, la eliminacin de
cama contaminada y la desinfeccin completa con hipoclo-
rito de sodio. iodforos o desinfectantes con formalina
pueden ayudar a reducir las cantidades de esporas en el
ambiente (44). En casetas con pisos sucios es dificil la
destruccin completa de estos formadores de esporas. Se
ha recomendado la desinfeccin de las reas circunvecinas
a las casetasavcolas (44). Las esporas pueden localizarse
en el suelo fuera de las instalaciones de la granja y pueden
transportarse de regreso hacia las ca..,etas.El control de las
moscas puede ser otro medio de reducir el riesgo de larvas
txicas en el ambiente. Durante los brotes, se sugiere,
alimentar con dietas bajas en energa. que reducen la mor-
talidad ocasionada por el botulismo infeccioso txico (45).
I~l exceso de hierro en alimentos o en agua tambin se ha
relacionado con algunos brotes (54).
Inmunizacin
La inmunizacin activa con bacterina..,-toxoidesinactivadas
ha tenido xito en faisanes (29). Toxoides formulados de
manera similar protegen a pollos y patos del botulismo
experimental (6, 14). Sin embargo. la vacunacin de gran-
des cantidades de animales es costosa y la vacunacin en
aves silvestres no es prctica. .
Springlield, IL, pp. 295-314.
12 I)ohms, .J.E., and S.S. Cloud. 1982. Susceptibility ofbroiler
chickcns to Clostridium botulinum type C toxin. Avian Dis
26:89-96
13. Dohms, .I.E., P.I-I. Allcn, and .I.K. Rosenbcrger. 1982. Cases
oftype C botulism in broiler chickens. Avian Dis 26:204-210
14. Dohms, .I.~:., P.II. Allcn, and S.S. Cloud. 1982. The immu-
nization of broiler chickens against type C botulismo Avian
Dis 26:340-345.
15. ~:gycd, M.N. 1987. Outbreaks ofbotulism in ruminants asso-
ciated wilh ingeslion of leed containing poultry waste. In
M. W. Eklund and V.R. Dowell. Jr. (eds.). Avian Botulism: An
Intemational Perspective. Charles C. Thomas, Springfield,
114pp. 371-380.
16. [~klund, M.E., 1.. Poysky, K. Oguma, 1-1.lida, and K.
Inouc. 1987. Relationship of bacteriophages to toxin
und hemugglutinin production by Closlridium botulinum
lypes C and D and ils significance in avian botulism out-
breuks. In M.W. Eklund und V.R. Dowell, Jr. (eds.). Avian
Bolulism: Anlnternalional Pcrspective. Charles C. Thomas,
Springfield, (L. pp. 191-222.
17. Giltncr, LT., and .1.1..Couch. 1930. Western duck sickness
und botulismo Scicnce 72:660.
18. Gross. W.IJ., and L.DS. Slnith. 1971. Experimental botulism
in gallinaccous birds.. Avian Dis 15:716-722.
19. lIaagsma, .l. 1974. An outhreak of botulism in hroiler
chickcns. Tijdschr Diergeneesk 99: I 069-1 070.
20. Ilaagsma,.I. 1987. Laborulory investigation of botulism in
wild birds. In M.E. Eulund and V.I{. Dowell, Jr. (eds.). Avian
Botulism: An Inlernutional Perspective. Charles C. Thomas,
Springfield,IL, pp. 283-293.
21. Ilarrigan, K.I~. 1980. Bolulism in hroiler chickens. Aust Vet
J 56:603-605

22. Holdcman, L. V. 1970. The ecology and natural history of
Clostridium botulinum. J Wildl Dis 6:205-2 JO.
23. Janscn, B.C. 1987. Clostridium botulinum type C, its isola-
tion, idcntitication, and ta-xonomic position. In M. W. Eklund
and V.R. Dowcll. Jr. cds.). Avian !3otulism: An Internatonal
Pcrspcctivc. Charlcs C.lnomas, Springticld, IL, pp. 123-132.
24. Jaffcry, J.S., F.I>. Galcy, C.V. Mctcyer, H. Kinllc, anll~l.
Rczvani. 1994. Typc C hotulism in turkcys: Dctcrlnination of
the mcllian toxic dose. J Vct Diagn Invcst 6:93-95.
25. Jcnscn, W.I., and R.M. Duncan. 1980.1ne susceptibility of
the mallrll lIuck (Ans platyrhynchos) to Clostridium bo-
tulinum C2 toxin, .Ipn.l Mell Sci BioI33:81-86.
26. .lcnsen, W.I., anll .1.1.Price. 1987. Thc global importnce of
type C hotulism in wild birlls. In M. W. Eklund anll V.I{.
Dowell, .Ir. (ells.). Avian Botulism: An International Perspec-
tive. Charles C Thomas, Springticld, IL, pp. 33-54.
27. Kalmbach. ":.R. 1930. Westem lIuck sickness produced ex-
perimentally. Science 72:658-660
28. Kalmhach, E.R. 1939. American vulturcs and 1I1Ctoxin of
Clostrillium botulinum..1Am Vet Mell Assoc94: 187-191.
29. Kurazunu, H., K. Shilnuzawa, G. Sakagnchi, M. Taka-
hashi,1'. Shimizu. anll 11. Kunllu. 1985. Botulism among
penned pheasants and protection by vaccination with C 1
toxoill. Res Vet Sci 38104-108
30. Kurazonu, H., K. Shi,nuzawa, anll G.Sakaguchi. 1987.
Experimental botulism in phesants.ln M. W. Eklund anll V.R.
Dowell, .Ir. (ells.). Avian Botulism: An Intemational Perspec-
tive. Charles C. lnomas, Springtield. IL, pp. 267-281.
31. Lalnanna, C. 1959. The most poisonous paisano Science
130:763-772.
32. Levinc, N.D. 1965. Botulism. In H.E. Bicstcr and L.H.
Schwarte (eds.). Diseases of Poultry, 5th cd. lowa Statc Un-
vcrsity Prcss, Ames, lA, pp. 456-461.
33. Midura, l'.F. 1987. Use of tluoresccnt antibody tech-
niqucs in identitication ofClostridium botulinum. In M. W.
Eklund and V.R. Dowcll, .Ir. (eds.). Avian Botulism: An
Intemational Perspective. Charles C. Thomas, Springtield,
IL, pp. 315-322.
34. Mitchcll, W.I{., anll S. I{uscndal. 1987. Type C botulism:
The agent, host susceptibility, and predisposing tactors. In
M. W. Eklund anll V.R. Dowell, .Ir. (cds.). Avian Botulism: An
International Pcrspectivc. Charles C. lnomas, Springtield,
IL,pp.55-71.
35. Miyazaki, S., and (;. Sakaguchi. 1978. Experimcntal
botulism in chickens: lne cecum as the site of production
and absorption of botulinal toxin. Jpn J Med Sci Biol 31:
1-15.
36. Nutcrmans, S., and S. Kuzaki. 1987. In vitro techniques tor
detecting botulinal toxins. In M. W. Eklund and V.R. Dowell,
Jr. (eds.). Avian Botulism: An International Perspective.
Chrles C. Thomas, Springtield. IL, pp. 323-336.
37. Ohishi, l., anll R.R. Dasgupta. 1987. Molecular structurc
nd biological activities ofClostridium botulinum C2 toxin.
In M.W. Eklund and V.R. Dowcll, .Ir. (eds.). Avian Botulism:
An Intcmational Perspective.Charles C. Thomas. Springticld.
IL. pp. 223-247.
38. Ohishi, l.. G. Sakaguchi, 11.Riemann, D. Bchymcr, anll R.
Hurvcll. 1979. Antibodies to Clostridium botulinum toxins in
free-living birds and mammals. J Wildl Dis 15:3-9
El?fermedadespor c/ostridios 281
39. Pa~c. I{.K.. anu 0..1. Flctchcr. 1975. An outbreak of
typc C botulism ill thrcc-week-old broilers. Avian Dis 19:
192-195.
40. Robcrts, l:A., allul.O. AitkcII. 1974.l3otulism in birds and
mammals Il Great l3rilaill and all assessment of tlle toxicity
of Clostridium botulllum Iype C loxin in domestic towl. In
A.N. Barkcr, G. W. Gould, alld J. Wolf(cds.). Spore Research
1973. Academic Press, Londoll,pp. 1-9.
41 I{uberts, T.A., allu D.F. Collings. 1973. An outbreak
or lypc-C bolulism ill broilcr chickcns. Avian Dis 17:650-
658.
42. l{oberts.l:A..A.I. Thomas. allul{.J. Gilbert. 1973. A third
oulbrcak or Iypc C bolulism ill broiler chickens. Vcl Rec
92:107-109.
43. I{osell, M.N. 1971.l30Iulism. In J.W. Da~is, R.C. Anderson,
L Karstad. and D.O. Trainer (eds.). II1tcctious alld Parasilic
Diseases of Wild l3irds. lowa Stale Univcrsity Press, Ames,
lA. pp. 100-117.
44 Sahl. S. 1987.Colllrol of botulism in poullry tlocks. In M. W.
Eklulld and VR. Dowell, Jr. (eds.). Avian Botulism: AIl
II1lcrllalional Pcrspeclive. Charlcs C. Thomas, Sprllgfield,
IL, pp. 349-356.
45. Schcttlcr. C.H. 1979. Clostridium bolulinum type C toxin
inlcctioll in broiler tlrms in North WcstGcrmany.l3crl Munch
Tierarzll Wochcnschr 92:50-57.
46. Sc~lIer. W.P., allu C.F. Schmiut. 1971. Heat resistance of
sporcs or marine and lerrestrial slrains of Clostridium bo-
lulinum typc C. Appl Microbiol 22: I 030-1 033.
47. Simpson, LL. 1987. The patll0physiological actions of the
binary loxin produced by Closlridium botulinum. In M.W. Ek-
lund and V.R. Dowell, Jr. (cds.). Avian l3otulism: An Intema-
lional Pcrspcctive. Charles C. Thomas, Springfield, IL pp.
249-264
48. Slnart, J.L, l:A. I{obcrts, K.G. McCullagh, V.M. Lucke.
allU H. Pcarsoll. 1980. An oulbreak or type C botulism in
caplive monkeys. Vet Rec 107:445-446.
49. Slnart.J.L., l:A. Roberts, anu L.lJnuerwoou. 1987. Avian
botulism in thc l3rilish Isles.ln M. W. Eklu.ild and V.R. Dowell,
Jr. (eds.). Avian Botulism: An II1ternational Perspective.
Charles C. Thomas, Springfield, IL, pp. 111-122.
50 Smith, LOS. 1975, The Palhogenic Anacrobic l3acteria, 2nd
ed. Charles C. Thomas, Springlield, IL, pp. 203-229.
51 Smith, (;.I{. 1987. Botulism in water birds and its relation to
comparalive mcdicine. In M.E. Eklund and V.R. Dowell, Jr.
(cds.). Avian Bolulism: Alllnternational Perspective. Charles
C. Thomas, Springfield, IL, pp. 73-86.
52. Syuto, B., anu S. Kubo. 1981. Scparation and charac-
terization of hcavy and light chains trom Clostridium bo-
tulllum type C loxin and tlleir recollstitution. J Biol Chem
256:3712-3717.
53. Wa~cnaar, I{.O., G.M. Oark. anu O.P. Mayer. 1953.
Studics on mink Jood cxperimentally inoculated Witll toxin-
trce sporcs of Clostridium botulinum Iypes A, B, C. and E.
Am J Vet Res 14:479-483.
54. Wagcs. D.P. 1995. Personal communicatioll.
55. Wobcscr. (;.A. 1987. Control of botulism in wild birds. In
M. W. Eklund and V.R. Dowcll, Jr. (cds.). Avian Botulism:
An International Pcrspective. Charlcs C. Thomas. Spring-
field, IL, pp. 339-348.
 INTRODUCCiN
la bordetelosis en aves domsticas es una enfermedad del
aparato respiratorio superior altamente contagiosa, causada
por Bordetella avium. La colonizacin del epitelio cilia-
do por B. avium ocasiona inflamacin prolongada y distor-
sin de la mucosa respiratoria. En pavos jvenes, la
enfermedad se caracteriza por un inicio repentino de estor-
nudos, con excreciones oculonasales claras, boqueo, edema
submandibular, voz alterada, colapso traqueal, crecimiento
retardado y predisposicin a otras enfermedades infeccio-
sas.N o se han hecho anlisis cuidadosos acerca del impacto
econmico de la bordetelosis; sin embargo, las deficiencias
en el crecimiento y la mortalidad resultantes por la colisep-
ticemia secundaria, tal vez provocan prdidas por varios
millones de dlares al afto en la industria del pavo de EVA.
La enfermedad todavia se conoce como coriza
del pavo. Otras sinonimias que ya nO se emplean son ri-
notraqueitis alcaligenes (RA), enfermedad respiratoria
relacionada con adenovirus, sindrome de enfermedad res-
piratoria aguda, rinotraquetis por Bordetella avium (RBA),
y rinotraquetis en pavos. Los numerosos nombres utiliza-
dos para esta enfermedad reflejan la confusin respecto a su
etiologa.
Los miembros del gnero Bordetella son bien co-
nocidos por su capacidad para colonizar epitelio ciliado y
provocar enfermedad respiratoria en vertebrados. Sin em-
bargo, a pesar de las similitudes entre la tos ferina de
humanos (ocasionada por B. pertussis) y la bordetelosis en
pavos, no hay evidencia de que B. avium pueda colonizar u
originar la enfermedad en humanos (39).
HISTORIA
La rinotraquetisen pavos (coriza) se le atribuye a una
bacteriadel gneroBordetella; Filion y colaboradoresla
reconocieron primero (38) en Canad durante 1967. Casi un
decenio ms tarde se identific un sndrome similar en
Alemania y en EVA, donde al patgeno causal se le identi-
fic como similar a Bordete//a bronchiseptica (52) y A/ca-
/igenes faeca/is (103), respectivamente. Finalmente, se
propuso el nombre de Bordete//a avium y fue aceptado (71).
Las investigaciones iniciales de la causa de rinotra-
queitis de pavos en EVA, se enfocaron en virus. Los adeno-
virus se relacionan a menudo, con la enfermedad (21), pero
los intentos por reproducirla de manera experimental no han
tenido xito (30, 99). El hallazgopost mortem de atrofia de la
bolsa permiti la especulacin de que el virus de la infeccin
de la bolsa de Fabricio poda tener alguna participacin en
la rinotraqueitis en pavos (89, 100). Sin embargo, los pavos
inoculados de manera experimental con IBDV, del ingls
infectius bursa/ disease virus) no desarrollaron la enferme-
dad clnica o las lesiones, y la inoculacin concurrente con
IBF y B. avium no exacerbaron la bordetelosis experimental
(64). Sehan considerado otros patgenos infecciosos, inclu-
so micoplasmas, paramixovirus, virus Yucaipa y clamidias
(2), en la etiologa de la rinotraqueitis en pavos (75). En
1985, se reconoci en Inglaterra y Gales una enfermedad de
aparato respiratorio superior aguda y muy contagiosa en
pavos (3). La causa de esta enfermedad, que tambin se ha
llamado rinotraqueitis del pavo, se sabeque es un neumovirus
(27) (vase Infecciones por neumovirus aviar, capitulo 20).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
La bordetelosis es una importante enfermedad en las regio-
nes de produccin masiva de pavos en EUA, Canad (23),
Australia (18) y Alemania (52). Sin embargo, la etiologa
de la rinotraquetis de pavos en Gran Bretaa, Francia, Israel
y Sudfrica, muchas veces puede comprender virus y otras
bacterias adems de B. avium (47, 75). Hopkins y colabo-
radores (58) detectaron anticuerpos a B. avium mediante
ELISA en 42 de 44 pavos silvestres que setrasladaban hacia
283
284 . Enfermedades de las aves (Captulo 13)

Arkansas.De estemodo,tal vez B. avium seaun problema

significativo en pavossilvestreso quiz stosactencomo
un reservoriopara la infeccin. McBride y colaboradores
(79) muestrearontres parvadasde pavosde traspatio,ubi-
cadasalrededorde 1.5 km respectoa granjascomerciales Bastn gramnegativo (0.4 a 0.5 J.!mx
de pavosen California, y encontraronque los pavosmues- 1 a 2 J.!m) 71, 103
treadosen cadalocalizacineran seropositivosa B. avium Aerobioestricto 71,103
cuandose efectuabala pruebade la microaglutinacin.
Mvil 71,103
Capsulado 71,103
Fimbrias (2 nm dimetro) 63
ETIOLOGA Colonias, 0.2 a 1 mm en 24 horas, redon-
das, brillantes, convexas (algunas ce-
pas se disocian en colonias ms gran- 54, 71
La bordetelosis en pavos es causada por Bordetella avium des)
sola o en combinacin con estrs ambiental y otros patge-
Hemaglutinacin de eritrocitos de cobayo 39, 65
nos respiratorios. La transmisin experimental (98) de la
enfermedad hacia pavos susceptibles por Simmons y co- Eritrocitos de otras especies 54, 95
laboradores (101), en EVA, establece con claridad el pat- Temperatura de crecimiento, ptima 35 C,
geno etiolgico como un pequefio bacilo gramnegativo. La mueren en 45 C 9
bacteria, se identific de manera tentativa como A/ca/igenes Tiempo de generacin, 35 a 40 min a 35 C 9
faeca/is, muy parecida a Bordetella bronchiseptica, excepto
porque no degrada urea. Vn estudio sistemtico de Kersters Tropismo estricto por el epitelio ciliado 7,45
Toxinas
y colaboradores (71), compar 28 aislamientos patge-
Toxina dermonecrtica (termolbil) 39, 92, 93
nos en pavos de fuentes diversas con 50 cepas colecciona- Toxina termoestable 106
das y cultivadas de bacterias muy relacionadas. Basados en Osteotoxina 42
hibridizacin morfolgica, fisiolgica, nutricional, serol- Citotoxina traqueal 42
gica, electrofortica y de DNA-RNA, concluyeron que la Composicin guanina + citosina de DNA,
causa bacteriana de la rinotraquetis en pavos representaba 61.6 a 62.6 mol% 71
una nueva especie de Bordetella; se propuso el nombre
Bordetella avium sp. nov. La caracterizacin molecular de
B. avium confirm su posicin taxonmica nica entre las
especies de los gneros Bordetella y A/ca/igenes (14, 54,
66,86,120).

Morfologa y crecimento
Bordetella avium es un bacilo gramnegativo, no fermenta- Oxidasa (reactivo de Positiva 71,103,120
tivo, mvil, aerobio estricto (65, 71) (cuadro 13-1). Crece Kovac)
con rapidez en infusin de carne de ternera, MacConkey, Catalasa Positiva 54,103, 120
Bordet-Gengou, agar sangre soja tripticasa, infusin cora- Ureasa Negativa 51,71,103
zn-cerebro (ICC) y muchos otros medios slidos (4), pero
no en medios esenciales mnimos (65). Los caldos de soja- Reduccinde nitrato a Negativa 54,71,103
tripticasa e ICC soportan el crecimiento ptimo cuando se nitrito
les proporciona aireacin por agitacin (9). Luego del cre- Crecimentoen MacCon- 71,103
cimiento de B. avium en medios de caldo con alto contenido key(nofermentalac- Positiva
de nutrientes se observaron formas filamentosas (31). Leyh tosa)
y colaboradores (73), han desarrollado un medio mnimo Agartripleazcarhierro Tendendaak::alina
14,65,103
definido para el crecimiento de B. avium y la deteccin de sant, no cam-
mutantes auxotrficos. Las propiedades bioqumicas del biaen butt
microorganismo se listan en el cuadro 13-2. Alcaliniza amidas y sales 14,18,19,
orgnicas (peptona 54
Morfologa de la colonia baja de Greenwood) Varias positivas

Casi todas las cepas de B. avium producen pequeas colo-

nias, compactas, translcidas como perlas (tipo 1) con bor-
des completos y superficies brillantes (71). Por lo general,
las colonias tipo 1 son de 0.2 a 1mm de dimetro despusde
24 horas de incubacin y de 1 a 2 mm de dimetro luego
de 48 horas de incubacin. Muchos aislamientos desarro-
llan un centro ligeramente elevado caf cuando crecen 48
horasen agarMacConkey(figura 13-1). Un pequeopor-
centajede cepasse disocia en grandescolonias tipo 11.
Adems,seha informadode un tercertipo de colonia,que
se caracterizapor un borde irregular en forma de sierra,
superficielisa y de mayortamaoque el tipo 11(54).

Figura 13-1. Colonias de B. avium cepa 838 (izquierda) y
similar a B. avium cepa 007 (derecha) crecidas en agar
MacConkey en 48 horas a 35 C. Obsrvese el centro ele-
vado en las colonias de esta cepa de B. avium. Barra = 1
mm.
Resistencia a agentes qumicos y fsicos
Los desinfectantes que se utilizan con ms frecuencia pare-
cen matar B. avium, si se siguen las recomendaciones del
fabricante. La supervivencia de B. avium se prolonga por
temperaturas bajas, poca humedad y pH neutro (26). Sobre
materiales portadores simulados como polvo y heces en
casetas de pavos, el microorganismo sobrevive de 25 a
33 das a 10 C y con humedad relativa de 32 a 58%,
mientras a 40 C con humedad similar sobrevive menos de
dos das (26). Se ha informado de la supervivencia de este
microorganismo, por lo menos seis meses en cama hmeda
sin alterar (13). En cultivos en caldo de ICC, las bacterias
mueren a las 24 horas a 45 C (9) . La supervivencia puede
ser ms prolongada a 10C en superficies lisas, tales como
vidrio o aluminio (26). La fumigacin de un cuarto su-
cio mediante bromuro de metilo, detiene de manera eficaz
la transmisin de esta enfermedad en pavipollos suscepti-
bles de un da de edad (98).
La resistencia a la estreptomicina, sulfonamidas y te-
traciclina por algunas cepas de B. avium est codificada
hasta por cinco plsmidos que varan en tamao de 16 a
51.5 kb (29, 76); sin embargo, casi todas las cepas son
sensibles in vitro a gran cantidad de antibacterianos. El
tratamiento de pavos infectados con B: avium con oxitetra-
ciclina administrada de manera parenteral o por aerosol no
tiene algn efecto o hay una reduccin momentnea en la
cantidad de bacterias, aunque las cepas de B. avium resulta-
ron sensibles in vitro a la oxitetraciclina (36, 108, 119).
Estructura antignica y receptores
celulares de superficie
La estructura antignica de B. avium y bacterias relaciona-
das se estudi mediante precipitacin en agar gel, aglutinacin
cruzada y por inmunofiltracin Western (9, 48, 63, 65, 71).
Todos los datos obtenidos sugieren que los aislamientos de
B. avium de diferentes fuentes se vinculan mucho de manera
antignica (71). Con antisuero producido en conejos, Kers-
ters y colaboradores (71), identificaron seis antgenos de
superficie diferentes, tres de los cuales fueron de reaccin
cruzada entre las tres cepas de B. avium. Adems, se
encontraron 2 o 3 lneas de precipitacin en comn con
B. bronchiseptica. Se demostr an mayor relacin antig-
nica con Alcaligenes denitrificans y Achromobacter xyloso-
xidans (71). Jackwood y colaboradores (65), comprobaron
reaccin cruzada entre B. avium y B. avium similar (vase
discusin posterior). Con el uso.de suero de convalescentes
Bordetelosis(coriza de lospavos) . 285
y lavados traqueales en procedimientos de inmunofiltrado,
Hellwig y Arp (48) comprobaron que los pavos infectados
reconocan por lo menos ocho protenas de membrana ex-
terna de B. avium. Estas protenas variaJ'on en tamao de
cerca de 14 a casi 116 kD. Leyh y Griffith (72) examinaron
los perfiles de protenas de la membrana externa de 50
aislamientos virulentos de B. avium, y descubrieron dos
principales protenas insolubles en sarcosil, de 21 y 37 kD,
Y por lo menos otras 13 protenas menores, utilizando la
electroforesis en gel de dodecil sulfato sdico de poliacrila-
mida (SDS-PAGE). Se encontr que B. avium tena un perfil
electrofortico claramente diferente de aquellas bacterias
similares a B. avium y a B. bronchiseptica. A principios de
1980, Varley y Carter (121) examinaron siete aislamientos
de Bordetella provenientes de pavos en el Reino Unido
utilizando SDS-PAGE y los compararon con las cepas co-
nocidas de B. avium, B. bronchiseptica y Alcaligenes fae-
calis. Todos los perfiles electroforticos fueron similares,
tanto para las cepas de B. avium yA. faecalis, indcando as
la utilidad de este procedimiento para distinguir entre espe-
cies de Bordetel/a, pero no para A. faecalis. Gentry- Weeks
y colaboradores (41) identificaron cinco protenas de mem-
brana externa con masas moleculares de 21,38,40,43 Y 48
kD que se producan en Escherichia coli, dentro de la cual
se haban clonado genes de B. avium. Moore y Jackwood
(85) produjeron anticuerpos monoclonales para una prepa-
racin de una clula completa B. avium que reconoce una
protena 41-kD. Estos anticuerpo s se utilizaron para inhibir
la hemaglutinacin de B. avium en eritroctos de cobayo y
tambin se pudieron utilizar para demostrar la fijacin de la
protena de 41 kD a dichos eritroctos. Asimismo, se inhibi
la hemaglutinacin luego del tratamiento de B. avium con
proteinasa K y cido perydico, los cuales desdoblan los
carbohidratos de las protenas. Esto sugiere que la hemaglu-
tinina de B. avium es un carbohidrato fuertemente relacio-
nado con la protena de superficie de 41 kD. En un estudio
relacionado, Arp y colaboradores (11) demostraron la inhi-
bicn completa de la aglutinacin con eritrocitos de cobayo
medianteB. avium, al utilizarlosganglisidosGDlayGTlb,
e inhibicn parcial de la hemaglutinacn al emplear cido
N-acetilneuramnico. Cuando se emplearon estos mismos
compuestos (junto con musina submandibular bovina y
lectina de lmulo) para tratar la adherencia de B. avium a la
mucosa traqueal en pavos, sta inhibi in vivo. Los autores
especulan que tal vez estos compuestos puedan estar rela-
cionados a los receptores para B. avium en la mucosa
traqueal.
Factores potenciales de virulencia
Los principales factores de virulencia de B. avium se pueden
dividir en aquellos que incluyen adhesin, lesin a la mu-
cosa local o efectos sistmicos. La adhesin a los cilios
del epitelio respiratorio es una caracterstica consistente de
B. avium y otras especies de Bordetellfl. Tal vez se hayan
identificado las estructuras superficiales o molculas de
B. avium por las que se adhieren (11,85), Y pueden relacio-
narse con las fimbrias (pilis) y hemaglutinina (10, 62).
Aunque se sugiere que las fimbrias, son posibles factores de
adhesin de B. avium (62), tambin son comunes las fim-
brias similares morfolgicamente en mutantes defectivos de
286 . Enfermedades de las aves
adhesin y bacterias semejantes a B. avium (49, 62). La
hemaglutinacinde eritrocitos de cobayo se correlaciona
mucho con la virulencia (39, 65), pero parece no vincularse
con las fimbrias (62). Dos mutantes inducidas median-
te transposn, seleccionadas por la prdida de actividad de
hemaglutinacin, presentaron menor adherencia in vivo
(lO). La reversin de un mutante a estado de hemaglutina-
cin positivo result en la reconstitucin de la adherencia.
Como con otras especies de Bordetella, parece posible que
participe ms de una molcula de superficie en la adherencia
a los cilios.
Se atribuyen varios efectos locales a las toxinas de B.
avium. Un efecto citotxico y cilioesttico de B. avium en
cultivos de trquea, lo informan Gray y colaboradores (44,
46), Y otros (77). Rimler (92) describi una toxina terrnol-
bil capaz de matar ratones y pavos jvenes. Ms tarde se
demostr que la toxina produca lesiones necrticas y he-
morrgicas en piel de pavos y cobayos despusde la inyec-
cin intradrrnica, y lesiones parecidas en el hgado y
pncreasde pavos, luego de la inyeccin intraperitoneal (91,
93). Un trabajo reciente ha dado a conocer que B. avium
origina una toxina derrnonecrtica con propiedades flsicas,
antignicas y biolgicas comparables con las ya menciona-
das para la toxina terrnolbil (39). La toxina derrnonecrtica
es una protena 155 kD vinculada a la clula, con actividad
biolgica comparable con las toxinas derrnonecrticas de B.
pertussis y B. bronchiseptica (39). No se ha establecido la
participacin de la toxina derrnonecrtica en la patognesis
de la bordetelosis en pavos; la toxina no parece ocasionar la
cliostasis (93) o dao epiteliallocal (115).
Gentry-Weeks y colaboradores (40) produjeron va-
riantes de fase espontnea de B. avium que carecan de
toxina derrnonecrtica y de cuatro protenas de membrana
externa cuando estemicroorganismo creci en un medio que
contena cido nicotnico y MgSO4. Dichas variantes tenan
una morfologa de colonia diferente, pero conservaban su
capacidad para aglutinar eritrocitos de cobayo. El pasaje en
pavos susceptibles origin que estas variantes retornaran al
tipo silvestre.
Otra toxina de B. avium implicada en lesiones de
mucosa locales es la citotoxina traqueal (TCT, del ingls
tracheal cytotoxin) aislada por Gentry-Weeks y colabora-
dores (39). La TCT de B. pertussis, qumicamente idntica
a la generada por B. avium, se ha demostrado que daa de
manera especfica las clulas epiteliales ciliadas, lo cual
permite la prdida del epitelio y poca eliminacin del moco
(43). La TCT de B. avium es un monmero anhidropep-
tidoglucano con una masa de 921 daltons. Falta por deter-
minar si TCT es el mediador de la actividad ctotxica
mencionada antes por Gray y colaboradores (44, 46).
Simmons y colaboradores (106), identificaron una to-
xina termoestable de B. avium capaz de provocar diarrea y
muerte en ratones inoculados por va intraperitoneal; no
obstante, no hay evidencia de que la toxina ocasione efectos
adversos en aves domsticas. Ninguna de las 18 cepas de
B. avium provenientes de Australia posea la toxina mortal
para ratn que se encontr en varias cepas de referencia
a partir de otras reasen el mundo que producen pavos (20).
Recientemente se encontr una osteotoxina relacionada
con B. avium; se le ha identificado como cstationasa p, y
es mortal para las clulas ostegenas MC3T3-EI, clulas
(Captulo 13)
trabeculares bovinas fetales, clulas de osteosarcoma de rata
UMR 106-01 (BSP) y clulas tragueates bovinas embriona-
rias (42). Esta toxina podriaser la que origina las lesiones
en el cartilago, que conducen al colapso y reblandecimiento
de la trquea. El examen de varias cepas de B. avium para
la produccin de adenilato ciclasa extracitoplsmica (39,
93) o toxinapertussis (39) fallaron en detectarlas mediante
inmunologa o por pruebas funcionales. En un estudio para
detectar los genes de vrulencia de B. pertussis mediante
hibridacin Southern, se determin que si se encontraba el
gen bvgS, pero no as el bvgA (40). Los primeros estudios
de Simmons y colaboradores (lOS) sugirieron que B. avium
origina un factor sensible a la histamina, similar al generado
por otras especiesde Bordetella.
A la infeccin por B. avium se le atribu';len cierto
nmero de efectos fisiopatolgicos sistmicos. Estos com-
prenden elevacin de corticosterona en suero (83), mayor
migracin leucocitaria (80) electrocardiogramas alterados
(123), reduccin de la temperatura corporal (32), menores
concentraciones de monoaminasen cerebro y tejido linfoide
(33, 34), menores concentraciones de triptfano 2,3-dioxi-
genasaheptica (122) y disminucin de hormonas tiro ideas
junto con ayuno (35). Comenzando con el reconocimiento
inicial de rinotraquetis en pavos en Carolina del Norte,
los informes de gente de servicio en las parvadas sugieren
una funcin inmunitaria deficiente en los pavipollos afecta-
dos (102). La vcunacin de estos animales con vacunas
vivas, origin muertes no esperadas. Este panorama, junto
con la observacin de menor tamafto de la bolsa en algunos
pavipollos con rinotraquetis (100), conduce a una serie de
experimentos para determinar los efectos de la infeccin por
B. avium en la funcin inmunitaria. Los estudios iniciales
en pollonas infectadas con B. avium (102), encontraron
menor respuesta de la blastognesis linfocitaria a la conca-
navalina A y deplecin de los linfocitos tmicos. Estudios
subsecuentesde la inmunidad mediada por clulas en este
tipo de pollonas, mostraron el efecto inverso con respuestas
potenciadas de hipersensibilidad tarda y de husped en
contra de injerto (81, 82), ambas como medida de inmuni-
dad mediada por clulas.
Patogenicidad y diferencias de cepa
Se informan diferencias en la patogenicidad entre las cepas
de B. avium (95, 96), estas divergencias se relacionan con
la morfologa de la colonia y hemaglutinacin, y permiten
la categorizacin de los aislamientos en varios grupos o
tipos (14, 65, 95). La continuacin de los estudios de las
caractersticas moleculares de B. avium y bacteras vincu-
ladas, ha reconocido varias caractersticas diferenciales de
B. avium (cuadro 13-3). Las cepas antes llamadas como
"grupo 1" (95) Y "tipo 1" (65) ahora deben designarse
B. avium. El trmino similar a B. avium, como lo propusie-
ron lackwood y colaboradores (66), se reserva a aislamien-
tos aviares no patgenos muy relacionados con B. avium.
Investigaciones de B. avium de diversas fuentes han
mostrado una gran similitud en los patrones electroforticos
de las protenas de la membrana externa (49, 71, 121). An
ms, los perfiles antignicos examinados por medio de
aglutinacin cruzada, precipitacin en agar gel e inmunofil-
tracin Western mostraron poca variacin entre las cepas

Patogenicidad Positiva Negativa
Adhesin in vivo. Positiva Negativa
Hemaglutinacint. Positiva Negativa
Crecimiento en me-
dios agar esencia-
les mnimos (65) Negativa Positiva
Crecimiento en caldo
NaCI 6.5% (65) Poco positiva Muy positiva
Otras caractersticas distintivas:
Perfiles de membrana externa sobre SDS-PAGE:1: (49,65)
Anlisis de cidos grasos celulares (66, 86)
Alcalinizacin de amidas y cidos orgnicos (14,17)
. Adhesin a mucosa traqueal de pavos (5, 10)
t Hemaglutinacin de eritrocitos de cobaya (65), puede ser dbil o
inconsistente con algunas cepas o microorganismos que crecen en
medios liquidas
* SDS-PAGE, electroforesis en gel dodecil sulfato sdico de
poliacrilamida
de B. avium (48, 71). Bordetella avium comparte varios
antgenos de reaccin cruzada con bacterias similares a B.
avium y otras especies de Bordetella (48, 65). A pesar del
aparente parecido gentico y molecular entre las cepas B.
avium, se observan diferencias en la produccin de toxina
(20, 92, 106), adherencia a la mucosa traqueal (10), perfiles
de plsmidos (67,107), sensibilidad a los antibiticos (67),
patogenicidad (50,96) Y morfologa de la colonia (68,71).
. PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
El husped natural de B. avium es el pavo, aunque se han
hecho aislamientos de pollos y otras especies de aves (54,
104). Las cepas de B. avium aisladas de especies de aves
diferentes al pavo, son patgenas para los pavos de un da
de edad (54). Un estudio de la prevalencia de B. avium en
Carolina del Norte, en parvadas de engorda durante los
meses de invierno, indic un 62% de ndice de infeccin
(16). Incluso, haba un gran ndice de aislamiento de parva-
das con enfermedad respiratoria. Los intentos por reproducir
la rinotraquetis de manera experimental en pollos, mostra-
ron que slo dos de ocho cepas de B. avium colonizaron la
trquea y originaron la enfermedad (15); no obstante, un
estudio posterior (14), sugiri que los aislamientos de pollos
podan incluir tanto B. avium como bacterias similares a
B. avium. Pareceque las cepasen pavos y pollosdeB. avium
son parecidas (71), y que puede haber infeccin cruzada
entre ambas especies(104). La bordetelosis en pollos tiende
a ser menos grave que en pavos (84, 104). Una cepa de
B. avium, patgena para pavos y codornices japonesas, no
provoc la enfermedad clnica en cobayos, cricetos y rato-
nes (78). Por lo general, la infeccin natural con B. avium se
presenta en pavos de 2 a 6 semanas de edad (23, 52, 90),
Bordetelosis(coriza de los pavos) . 287
aunquetambin pavos de ms edad y parvadasreproductoras
pueden desarrollar la enfermedad clnica (69,70). La inocu-
lacin experimental de pavipollos de ms de I a 2 semanas
de edad, a menudo resulta en la colonizacin, pero slo con
enfermedad leve.
Transmisin y portadores
La bordetelosis es una enfermedad altamente contagiosa
que se transmite con rapidez a pavipollos susceptibles me-
diante contacto estrecho con animales infectados o por
exposicin con una cama o agua contaminada por aves
infectadas (98). La infeccin no se transmite entre jaulas
adyacentes; en este caso se tiene evidencia en contra de la
transmisin por aerosol (98). La cama contaminada por una
parvada infectada con B. avium parece permanecer infec-
tante durante 1 a 6 meses (13, 26). Aunque no se ha
comprobado un estado de portador en pavos recuperados de
bordetelosis, parece que existe la posibilidad.
Periodo de incubacin
El periodo de incubacin es de 7 a 10 das cuando se
exponen pavipollos susceptibles a animales enfermos por
contacto directo cercano (98). La inoculacin intranasal o
intraocular de pavipollos de un da de edad con 105 a lo?
unidades formadoras de colonias de B. avium resulta en
signos clnicos (exudado nasal) de bordetelosis en 4 a 6 das
(6, 45, 96).
Signos
Un inicio repentino de estornudos (snick) en alto porcentaje
en pavos de 2 a 6 semanas de edad durante una semana
sugiere bordetelosis. En pavos de mayor edad puede haber,
adems, tos seca (70). Una excrecin nasal clara se puede
expresar por presin suave sobre el puente del pico entre las
narinas u orificios nasales. Durante las primeras dos sema-
nas de enfermedad, los orificios nasales y las plumas de la
cabeza y alas se cubren de un exudado hmedo, pegajoso,
de color caf (figura 13-2) y algunas aves desarrollan edema
submaxilar. El boqueo, disnea y vocalizacin alterada en la
segunda semana de los signos clnicos, resultan cuando
la cavidad nasal y la trquea superior llegan a ocluirse de
manera parcial con exudado mucoide. En algunas aves
puede palparse el ablandamiento de la trquea a travs de la
piel del cuello, al principio de la segunda semana de la en-
fennedad. Los cambios en el comportamiento abarcan acti-
vidad reducida,amontonamientoy disminucin de la ingestin
de alimento yagua. Las infecciones concurrentes y las
pobres ganancias de peso contribuyen a un bajo rendimiento
de la parvada y numerosas aves con crecimiento deficiente
(9). Los signos de enfermedad comienzan a disminuir des-
pus de un curso de 2 a 4 semanas(45, 90, 96, 118).
Morbilidad y mortalidad
La bordetelosis en pavos se caracteriza de manera tpica por
alta morbilidad y baja mortalidad. En pavos de 2 a 6 semanas
de edad, la morbilidad alcanza 80 a 100% (96), mientras el
ndice de mortalidad es menor a 10%. La infeccin de una
288 . Enfermedades de las aves
Figura 13-2. Apariencia clnica de un pavipollo con bor-
detelosis. Respiracin con boqueo, manchas oscuras
alrededor del ojo y narinas, y exudado espumoso en la comi-
sura medial del ojo.
parvada reproductora con B. avium resulta en slo 20% de
morbilidad sin mortalidad (70). Los ndices de elevada mor-
talidad (>40%) en pavos jvenes se relacionan a menudo con
aislamiento concurrente de Escherichia coli (23, 96). Estu-
dios experimentales de infecciones concurrentes de
B. avium y E. coli en pavos de 2 a 4 semanas mostraron
eliminacin defectuosa de E. coli de trqueas (37, 116) Y
aument la gravedad de aerosaculitis atribuible a E. coli
(117). Las temperaturas ambientales adversas (9), elevada
humedad (109), la pobre calidad del aire y patgenos respi-
ratorios concurrentes, pueden incrementar los ndices de
mortalidad (96). Cook y colaboradores (28) estudiaron la
interaccin del virus de la rinotraquetis del pavo (TRTV),
un neumovirus con B. avium y microorganismos similares
a Pasteurella en pavos. Cuando se administr TRTV solo,
nicamentese poda aislar al virus a partir de la trquea,
pero cuando se administraba junto con la bacteria, tena
capacidad de invasin y poda aislarse a partir de corazn,
hgado, bazo, rin y tonsilas cecales. Hinz y colaboradores
(55) describieron un brote de B. aviumjunto con Chlamydia
psittaci en seis parvadas de pavos de diferente sexo, en una
explotacin de edad mltiple; en las parvadas afectadas, la
mortalidad vari de 7 a 20% y la alta mortalidad se atribuy
a infecciones secundarias por Klebsiella pneumoniae,
E. coli y Pseudomonas fluoreszenz.
Lesiones macroscpicas
Las lesiones macroscpicas se confinan al tracto respirato-
rio superior y varan con lo que dure la infeccin. El exudado
nasal y traqueal cambia de seroso al inicio hasta pegajoso y
mucoide durante el curso de la enfermedad. Las lesiones
traqueales consisten en ablandamiento generalizado y la
distorsin de los anillos cartilaginosos, compresin dorso
ventral, y exudado fibrinomucoide en la luz sugieren bor-
detelosis(6, 118). En casosaislados,hay grave repliegue de la
pared dorsal de la trquea hacia la luz inmediatamente
deb~io de la laringe (figura 13-3) (6, 119). En un corte
(Captulo 13)
Figura 13-3. Cortestransversales de unatrqueacolapsada
de un pavipollo con bordetelosis. El corte en extremo superior
izquierdo, tomado de la parte inmediata inferior de la laringe,
tiene un pliegueextremo dorsoventral.Otros cortes se tomaron
a intervalos de 5 cm a lo largo de la trquea (Am J Vet Res).
tranverso, los anillos traqueales parecen tener paredes
gruesas y menor luz. La distorsin de los cartlagos
traqueales persiste por lo menos 53 dlas despus de la
infeccin (6). La acumulacin de exudado mucoide en un
rea de repliegue traqueal muchas veces favorece la muerte
por sofocacin (6). Durante las primeras dos semanas de
infeccin, se evidencian la hiperemia de la mucosa nasal y
traqueal y el edema de los tejidos intersticiales de la cabeza
y cuello.
Histopatologia
Las colonias bacterianas vinculadas con los cilios, la prdi-
da progresiva de epitelio ciliado y la deplecin de moco de
las clulas caliciformes son caractersticas de bordetelosis
(6). La colonizacin de epitelio ciliado comienza en la
mucosa nasal, y avanza hacia abajo en la trquea, y se mueve
a los bronquios primarios en 7 a 10 das. Las bacterias se
adhieren de manera especifica a los cilios y nunca se en-
cuentranadheridasa otros tipos de clulas (7). Como se
aprecia en la microscopia electrnica de barrido, las super-
ficies de las bacterias adherentes se cubren de numerosas
proyecciones superficiales en forma de nudos (figura 13-4).
Las clulas colonizadas aumentan la eosinofilia del citoplas-
ma apical, pueden protuirse de manera ligera de la mucosa
(119). Las colonias bacterianas (figura 13-5) son las ms
aparentes de la mucosa traqueal1 a 2 semanas despus del
comienzo de los signos clnicos, antes que la prdida de las
clulas ciliadas sea mayor (6,7).
Durante las primeras dos semanas de los signos, el
epitelio traqueal ciliado se pierde de manera gradual y se
reemplaza por epitelio cuboidal no ciliado (figura 13-6).
Estas clulas hiperplsicas inmaduras tienen citoplasma
basfilo con cantidades variables de pequeos grnulos
mucosos (6, 119). Ms tarde, en el curso de la enfermedad,
puede desarrollarse metaplasia escamosa del epitelio tra-
queal (figura 13-7). Las inclusiones eosinfilas lineales se
observan en el citoplasma del epitelio traqueal durante las
primeras tres semanasde la enfermedad (6, 7). Ultraestruc-
turalmente, estas inclusiones son cristales proteinceos com-
puestos de filamentos paralelos rodeados por una membrana
(7). Durante la tercera y cuarta semana de la enfermedad, la
mucosa traqueal se distorsiona por numerosos pliegues y
amontonamiento del epitelio displsico. Dependiendo de la
gravedad de la enfermedad, el epitelio traqueal regresa a lo
 Bordetelosis(coriza de lospavos) . 289

Figura 13-5. Trquea de un pavipollo infectado tres sema-

Figura 13-4. Numerosas bacterias B. avium (flechas) nti-
mamente relacionadas con los cilios de las clulas epiteliales
traqueales. Las superficies bacterianas estn cubiertas con
proyecciones en forma de nudo e irregulares, las cuales
contribuyen a la adhesin.
nas antes con B. avium. Lesiones caractersticas de borde-
telosis incluyen colonias bacterianas relacionadas con los
cilios (flechas), prdida de epitelio ciliado, glndulas muco-
sas dilatadas vacias de moco e infiltracin intersticial de
clulas plasmticas y linfocitos.

normal 4 a 6 semanas despus del inicio de signos (6, 45),

cuando ya no puede aislarse B. avium.
La excrecin de copiosos exudados mucoides del apa-
rato respiratorio superior, se acompaa por la deplecin
de moco de clulas caliciformes aisladas y glndulas mu-
cosas a lo largo de la mucosa (6, 119). Las glndulas
alveolares se toman qusticas y se cubren por epitelio inma-
duro con pequeos grnulos mucosos (figura 13-5). Las
clulas caliciformes permanecen vacas de grnulos de
moco desde la primera hasta la tercera semana de la enfer-
medad clnica.
Los exudados celulares en la lmina propia traqueal
comienzan con infiltrados multifocales de heterfilos y
cambian a linfocitos de manera predominante y clulas
plasmticas como signo clnico colateral (6, 45). De la
tercera a la quinta semana de la enfermedad, un aumento
difuso en las clulas plasmticas de la mucosa se aunan a
ndulos linfoides multifocales en la submucosa. Los exuda- Figura 13-6. Prdida de epitelio ciliado en la superficie de
dos superficiales de las mucosas cambian de mucopurulen- la mucosa traqueal. Agrupaciones aisladas de clulas cilia-
tos a fibrinopurulentos despus de la primera semana de das (flecha) y puntos oscuros donde se han desprendido las
enfermedad (7). clulas (cabeza de flecha).
Las lesiones pulmonares se restringen a los bronquios
primarios y bronquios relacionados con tejido linfoide (117,
118).En contrastecon la mucosatraqueal, la mucosabronquial
conserva una apariencia casi normal, incluso el epitelio
cilndrico ciliado y las clulas caliciformes (118). La colo-
nizacin benigna de clulas ciliadas aisladas por B. avium
se acompaa por un infiltrado moderado de heterfilos. El
tejido linfoide relacionado con los bronquios, que por lo
regular se encuentraen la unin de los bronquios primarios y
secundarios, se hace muy aparente, y los ganglios linfoides
salen hacia la luz bronquial (118). Otros cambios en los
tejidos linfoides comprenden la deplecin de los linfocitos
corticales del timo durante el inicio de la enfermedad (102).
En resumen, las lesiones microscpicas peculiares con
valor diagnstico incluyen colonias bacterianasvinculadas a Figura 13-7. Metaplasia escamosa de epitelio traqueal, que
cilios, inclusiones citoplsmicas, glndulas mucosas qusti- se presenta en algunos pavipollos en las ltimas etapas del
cas y prdida generalizada de epitelio ciliado. curso de bordetelosis.
 290 Enfermedades de las aves
Inmunidad
Casi todos los pavos desarrollan una respuesta inmunitaria
humoral a la infeccin con B. avium (6, 60, 113). Los
anticuerpos sricos, detectados mediante aglutinacin mi-
crotitulacin, se observan a las dos semanas despus de la
exposicin experimental a B. avium y alcanzan concentra-
ciones mximas en las semanas3 a 4 posexposicin (6, 60).
Al periodo de ttulos mximos de anticuerpos le sigue, en
una semana, la resolucin de la enfermedad clnica y dismi-
nucin en la cantidad de bacterias en la trquea (6). Esto,
combinado con la evidencia de inmunidad materna, sugiere
una importante participacin de la inmunidad humoral en la
prevencin y recuperacin de la infeccin (13,53).
Neighbor y colaboradores (88) evaluaron los anticuer-
pos matemos en pollonas provenientes tanto de madres
inmunizadas como no inmunizadas. La resistencia a la
enfermedad clnica y a las lesiones macroscpicas result
mayor en aquellas pollonas con anticuerpos matemos, se-
gn se determin mediante ELISA. En pavos, el suero de
convalecientes y las secreciones traqueales de pavos infec-
tados con B. avium inbiben la adherencia de las bacterias a
la mucosa traqueal (8). An ms, la adherencia de B. avium
se inhibe si se administra suero convaleciente de manera
local o parenteraI. Se cree que la administracin pasiva de
suero convaleciente, simula muchos aspectos de la inmuni-
dad materna. Suresh y colaboradores (113) evaluaron las
concentraciones de anticuerpos en suero, lavados traqueales
y secrecioneslacrimales de pavos experimentalmente infec-
tados con B. avium. Los pavos se sacrificaron a intervalos
semanales a travs de ocho semanas posinoculacin. Alre-
dedor de la tercera semana de edad, no eran detectables los
anticuerpos matemos, y la presencia de anticuerpos en el
suero y la mucosa se relacionaron con la depuracin de
B. avium de la trquea. Al utilizar el suero y las secreciones
traqueales obtenidos de pavos durante un curso de cuatro
semanas de infeccin, se identificaron por lo menos
ocho protenas de superficie de B. avium utilzando Western
blot (48).
Se genera una respuesta inmunitaria activa en casi
todos los pavos inoculados mediante bacterina viva de
B. avium u otras. La respuesta de los anticuerpos sricos a
mutantes de B. avium sensibles a la temperatura es variable,
lo cual depende de dosis de vacunacin, edad del pavo y
factores ambientales que afectan la colonizacin (9, 25, 50,
56,59,61,69). Estudios recientes sugieren que los pavipo-
110smenores de tres semanas de edad responden poco a las
vacunas contraE. avium (56, 61).
La infeccin con B. avium se reconoce como en poten-
cia inmunosupresora desde que Simmons y colaboradores
(102), informaron de lesiones en timo y supresin de la
blastognesis linfocitaria. Aunque pruebas subsecuentesno
muestran evidencia de los defectos en inmunidad celular
(80, 81, 82), la infeccin con B. avium interfiere de manera
aparente con la inmunidad contra Pasteurella multocida y
vacunas contra enteritis hemorrgica (94, 102). En pavos
infectados con B. avium, se observa la concentracin reducida
de monoaminas en cerebro y tejidos linfoides y elevadacorti-
costeronaen suero (33, 34, 83). Aunque tales cambios hormo-
nalestal vez no seannicos de la bordetelosis,pueden ayudar
a explicar la inmunosupresin observada en el campo.
(Captulo /3)
Patognesis
A la semana siguiente, la adhesin inicial de las bacterias a
las clulas ciliadas de la mucosa oronasal, favorece la colo-
nizacin progresiva de la trquea superior a los bronquios
primarios. La expansin de la poblacin de bacterias a lo
largo de la mucosa respiratoria estimula una inflamacin
aguda y se libera moco de las clulas caliciformes, lo cual
ocasiona estomudos, tos y obstruccin nasal. La disemina-
cin de la infeccin contra el flujo de limpieza mucociliar
se presenta como multiplicacin mvil bacteriana, en la
cual se desprenden de las microcolonias y se mueven dentro
de la capa de mucina hacia otras clulas ciliadas. En apa-
riencia, el moco traqueal no contiene receptores anlogos
para impedir la diseminacin de las bacterias. Durante la
siguiente semana, muchas de las clulas colonizadas por
B. avium se esfacelan hacia la luz traqueal y dejan grandes
superficies sin cilios.
An se desconoce la manera cmo B. avium daila la
mucosa traqueal y el cartlago, pero puede estar implicada
alguna citotoxina traqueal. La formacin de cristales proti-
cos citoplsmicos y el retraso de la restitucin de la mucosa
normal sealan hacia una toxina que altera el crecimiento
celular y su diferenciacin. La basemolecular para el ablan-
damiento y colapso de los anillos traqueales puede resultar
por metabolismo del tejido conjuntivo anormal, el cual
permite cambios cualitativos y cuantitativos en el colgeno
y la elastina (122).
Conforme se pierden de manera progresiva las clulas
ciliadas, el flujo de moco y exudados se hace lento, en
particular en la trquea superior y cavidad nasal. La obstruc-
cin de los conductos nasolagrimales provoca que se acu-
mule el exudado ocular espumoso en el canto medio del ojo.
Los signos de bordetelosis resultan a partir de productos
locales y sistmicos de la respuesta inflamatoria, toxi-
nas bacterianas solubles y obstruccin fisica de los grandes
conductos de aire.
A la semana del inicio de los signos clnicos, se
desarrolla la respuesta inmunitaria local y sistmica en
contra de antgenos de B. avium. Los anticuerpos transpor-
tados por el suero y aquellos generados por las clulas
plasmticas de la submucosa, se acumulan en las secrecio-
nes respiratorias. Los anticuerpos locales interactan con
clulas libres de B. avium de multiplicacin para inhibir su
motilidad y prevenir la adhesin a otras clulas ciliadas. Las
colonias de bacterias entre los cilios se encuentran protegi-
das de las defensas del husped; sin embargo, se eliminan
numerosas bacterias junto con clulas epiteliales coloniza-
das. La poblacin de bacterias disminuye en las siguientes
semanas,conforme se pierden las clulas colonizadas y se
forman nuevas clulas ciliadas protegidas de la coloniza-
cin por anticuerpos.
Tal vez algunas aves convalecientes sean lentas para
eliminar todas las B. avium de sus tejidos respiratorios y
sirven como una fuente de infeccin para las parvadas
susceptibles. Conforme aumenta la inmunidad mucosal en
las siguientes 4 a 8 semanas, cualquier poblacin residual
de B. avium en la cavidad nasal o senos, puede expandirse
otra vez para producir infeccin clnica o transmitirse a aves
susceptibles.

DIAGNSTICO
Por lo general, el diagnstico de bordetelosis se basa en los
signos clnicos y lesiones, aislamiento de B. avium a partir
del aparato respiratorio, una prueba serolgica positiva o
alguna combinacin de stos. Las tcnicas diagnsticas
adicionales que se han desarrollado incluyen una prueba de
aglutinacin de cuentas de ltex -basada en anticuerpos
monoclonales- (112), Y una tcnica de tincin directa de
anticuerpo s fluorescentes utilizando anticuerpos monoclo-
nales (111), una prueba de cromatografia capilar de gas para
carbohidratos celulares, utilizando aldonitrilos peracetila-
dos y O-metiloximas (87), y una tcnica de reaccin en
cadena de polimerasa (97).
Aislamiento e identificacin
del agente causal
El aislamiento bacteriano se logra mediante agar de Mac-
Conkey, inoculado con una muestra en hisopo de la mucosa
traqueal. Las muestras obtenidas de las coanasy narinas, por
paso de un hisopo a la trquea a travs de la laringe, por lo
general, generan grandes cantidades de bacterias no patge-
nas (10 1, 110). Cuando se dispone de pavos para la necrop-
sia, las muestras con hisopo se deben tomar de manera
asptica a travs de la abertura en la trquea media cervical.
Despus de 24 horas de incubacin en agar MacConkey, las
colonias de B. avium son claras y del tamafio de una punta
de alfiler. Aunque casi todas las bacterias contaminantes
forman grandes colonias mucoides (a menudo fermentado-
ras de lactosa), las cuales enmascaranaB. avium en el patrn
de siembra concentrado, pueden distinguirse las pequefias
colonias de B. avium en el patrn de siembra ms diluido.
Por medio de la incubacin en placas de cultivo por ms de
48 horas, las colonias de B. avium se reconocen con
ms facilidad y pueden desarrollar un centro elevado caf
(figura 13-1). Al inicio del curso de la infeccin, se pueden
tomar cultivos puros de la trquea, pero en las ltimas etapas,
se pueden aislar E. coli y otras bacterias oportunistas (96).
Las caractersticas flsicas y bioquimicas que sirven para
distinguir a B. avium de bacteras muy relacionadas con ella
se presentan en los cuadros 13-1 y 13-2.
Serologa
Las pruebas serolgicas han probado ser tiles de manera
experimental y en la deteccin de casos naturales para anti-
cuerpossricosaB. avium. Jackwood y Saif(60) desarrollaron
una prueba de microaglutinacin (MAT, del ingls microag-
glutination test) con un antgeno B. avium muerto, teido
con cloruro de neotetrazolio, en una prueba de microtitula-
cin. MAT ha demostrado que se correlaciona con el aisla-
miento bacteriano. Parece que las pruebas serolgicas
permanecen positivas por cierto periodo despus de que ya
no se puede cultivar B. avium. En un estudio de campo de
Slavik y colaboradores (110), las parvadas con una historia
de enfermedad respiratoria fueron positivas serolgicamen-
te para B. avium con mayor frecuencia aun cuando no se
podan aislar bacterias. En pavipollos infectados de manera
experimental, los anticuerpos son detectables por medio de
Bordetelosis (coriza de los pavos) 291
MAT desde las dos semanas posinoculacin hasta por lo
menos 5 a 7 semanasposinoculacin (6,9,60). Los ttulos
mximos se desarrollan casi a las 3 a 4 semanas posino-
culacin. Para cada una de las pruebas anteriores, la aglu-
tinacin se dio en diluciones de suero en ] :320 a ]:5] 2
(6, 60). El uso de heterlogos de antgeno B. avium tuvo
pocoefectoenlosttulosdeaglutinacin
(9).
Hopkins y colaboradores (57) desarrollaron ELISA
para la deteccin de antcuerpos sricos a B. avium con
antgeno bacteriano completo, una dilucin srica de ] :200
y una dilucin de ] :3200 de conjugado de ]gG antipavo
comercial. Los resultados serolgicos logrados con ELISA
se correlacionaron con los de MAT, pero ELISA es ms sensi-
ble para la deteccin de anticuerpo s matemos en pavos de
un da de edad (57). Aunque B. avium tiene antgenos en
comn con las bacterias muy similares con B. avium, no hay
evidencia de que estasbacterias vinculadas ocasionen reac-
cin serolgica positiva a B. avium en naturaleza.
Para B. avium se han desarrollado varios procedimien-
tos ELISA con variaciones distintas (]2, 22, 88, ] ]3, ] 14).
Dichas variaciones incluyen una prueba deinmunofijacin
de punto (] ]4) Y una inmunovaloracin fluorescente de
concentracin de partculas (22); todas detectan anticuerpos
matemos y son reproducibles y sensibles. En la actualidad
se dispone comercialmente de un equipo ELISA que ha
probado ser til (74).
Diagnstico diferencial
La bordetelosis debe diferenciarse de otras causasprimarias
y secundarias de rinotraquetis. La micoplasmosis, clami-
diosis y criptosporidiosis respiratoria pueden parecerse o
contribuir en los signos clnicos de la bordetelosis (2, 55,
70, 75). De los patgenos virales, deben considerarse al
virus de la enfennedad de Newcastle (EN), virus Yucaipa,
adenovirus, influenza y neumovirus (27, 75). Aunque
B. avium por s solo puede provocar todos los signos cln-
cos y lesiones de bordetelosis en la enfennedad natural,
B. avium se presenta con mayor frecuencia acompaado de
la EN, especies de Mycoplasma y bacterias oportunistas,
tales como E. coli.
Por lo comn, el mayor desafio diagnstico es diferen-
ciar a B. avium de bacterias similares a B. avium en cultivos
primarios. Las caractersticas distintivas de estas bacte-
ras tan relacionadas se presentan en el cuadro 13-3; no
obstante, es definitiva la prueba de patogenicidad en pavi-
pollos de un da de edad. La inoculacin intranasal de
pavipollos de un da de edad con un cultivo en caldo de 24
horas de B. avium, se espera que produzca la enfermedad
clnica y la excrecin nasal en pavos susceptiblesen 3 a 5 das.
TRATAMIENTO
El tratamiento de la bordetelosis con antibiticos adminis-
trados en el agua, por inyeccin o mediante aerosol produce
poco mejoramiento clnico en casi todos los casos. El tra-
tamiento de una parvada reroductora infectada con 1.8 g
de tetraciclina-HCl y 2 x 10 VI de penicilina G Dotsica/4L
292 . Enfermedades de las aves
de agua de bebida, durante tres das provoca mejoramiento
clnico en 24 horas (70). El tratamiento de la bordetelosis en
pavosjvenes por medio de un aerosolde oxitetraciclina-HC I
redujo la mortalidad subsecuentea la vacunacin contraEN,
en comparacin con las parvadas no tratadas (36). Aunque
estos testimonios clnicos sugieren una respuesta favorable
al tratamiento, sigue sin aclararse si el mejoramiento clnico
resulta por los efectos antibacterianos contra B. avium o
contra patgenos secundarios, tales como E. coli.
En un grupo de pavipollos infectados de manera expe-
rimental, en apariencia, la administracin parenteral de
oxitetraciclina de accin prolongada, no tuvo efecto en la
infeccin de B. avium (108). El tratamiento de la bordetelo-
sis experimental con oxitetraciclina-HCI administrada por
aerosol, ocasion una reduccin pasajera de las cantidades
de bacterias en la trquea y un retraso en los signos clnicos
y en el desarrollo de las lesiones (119). Sin embargo, cuatro
das despusdel tratamiento, las cantidades bacterianas y la
gravedad de la enfermedad fueron similares entre los grupos
tratados y no tratados (119).
Yersin y colaboradores (124) demostraron hasta un
40% de reduccin en la prdida de cilios luego del trata-
miento de pavos infectados con B. avlum con niacina agre-
gada al agua de bebida a razn de 70 mg/L. Este tratamiento
tambin redujo los signos clnicos y disminuy la adherencia
de las bacterias al epitelio traqueal cuando se compararon
pavos con tratamiento y pavos infectados sin tratamiento.
Los autores piensan que el mecanismo para este efecto
teraputico podra ser resultado de la inhibicin del desdo-
blamiento de la tira DNA, inducida por glucocorticoides, y la
subsecuente ADP-rbosilasin del DNA nuclear. Esta ac-
cin podra permitir la sntesis continua de protenas, nece- de vacunacin en aerosol con el mtodo recomendado por
saria para mantener las funciones mediadas por ATP en los
cilios de la trquea.
. PREVENCiN Y CONTROL
Procedimientos de manejo
Bordetella avium es muy contagiosa por contacto directo y
a travs de la contaminacin de agua, alimento y cama. Se
requieren estrictas medidas de bioseguridad con el pro-
psito de prevenir la infeccin en parvadas limpias, y de
rigurosos procedimientos de limpieza para eliminar al
microorganismo de los locales contaminados. Un proce-
dimiento mnimo de limpieza para nstalaciones conta-
minadas debe comprender eliminacin completa de la
cama, lavado de todas las superficies, desinfeccin de sis-
temas de agua y alimentadores y de la aplicacin de algn
desinfectante seguido, ya sea de fumigacin con formalde-
hdo diluido o por aplicacin de solucin de formaldehdo dosis-tiempo dependiente (8).
diluido en todas las superficies. B. avium se transporta con
mucha facilidad de una casetahacia otra, as que se requiere
esencialmente del uso de tapetes sanitarios, ropa limpia e
incluso un bao para las visitas a las diferentes casetas y
localidades. Debido a que aumenta la gravedad de bordete-
losis por factores infecciosos y ambientales adversos, se
deben hacer intentos por optimizar la temperatura, humedad
y calidad del aire, mientras que se evita o retrasa el uso de
vacunas vivas atenuadas.
(Capitulo J3)
Inmunizacin
Las vacunas comnmente disponibles de manera comercial
para la prevencin de bordetelosis en pavos comprenden un
mutante de B. avium vivo sensible a la temperatura (st)
(Art- VaxTM, American Scientific Laboratories, Madison,
WI) y una bacterina de clulas completas (ADJUV AC-ART,
Sanofi Animal Health, Inc., Overland Park, KS). La vacuna
de mutante-st ~ivo se indujo por mutacin con nitrosogua-
nidina de un aislamiento virulento de B. avium obtenido de
Carolina del Norte (24). Estudios originales, indicaron
que el mutante-st coloniza la mucosa nasal y produce mo-
deradas cantidades de anticuerpos sricos (24). Aunque el
uso subsecuente de la vacuna en Utah indic proteccin
sustancial (25, 69), otros experimentos controlados mostra-
ron slo una reduccin moderada en la gravedad de las
lesiones o retraso del inicio de la enfermedad clnica (50,
56,59,61). El mutante-st tiene la capacidad de adherirse al
epitelio respiratorio, pero su lento ndice de crecimiento
puede limitar de manera importante su capacidad para co-
lonizar e inducir inmunidad protectora (9, 10). El uso de la
vacuna mutante-st, de acuerdo con las instrucciones del
laboratorio en pavipollos de un da de edad, no previene la
infeccin y la enfermedad, sin embargo, el empleo de la va-
cuna en pavipollos de tres semanasde edad o ms grandes
previene la enfermedad pero no la infeccin (56, 61). Existe
preocupacin de que los pavos menores de tres semanas de
edad no puedan responder de manera adecuada a los ant-
genos B. avium o sean incapaces de crear una respuesta
inmunitaria local adecuada.
Houghten y colaboradores (59) compararon un mtodo
el fabricante para la vacuna mutante-st. Los pavos inmuni-
zados a los dos das de edad con una cabina para aerosoles,
seguida 14 das despus con otra exposicin comn de
aerosol a la vacuna mutante-st. Otro grupo de pavos se
inmuniz de manera similar mediante exposicin ocular,
seguido 14 das ms tarde por la exposicin oral. El mtodo'
de aerosol/oj%ral de inmunizacin fue eficaz por igual en
la reduccin de la gravedad de las lesiones traqueales, pero
ninguno de los dos mtodos evit la infeccin de la trquea
por las cepas virulentas de desafio.
Varios estudios indican que la vacunacin de las galli-
nas reproductoras puede ser til en la prevencin de borde-
telosis en la progenie (13, 53, 88). La vacunacin de gallinas
reproductoras con bacterinas muertas por calor (53) o con
formalina (13) con adyuvante, retrasaron el inicio y la
gravedad de la enfermedad clnica en pavos expuestos al
desafio. La inmunizacin pasiva de pavipollos de tres
semanas de edad con suero convalecente, reduce la adhe-
rencia de B. avium a la mucosa traqueaI en una manera
En resumen, estos estudios sealan que los anti-
cuerpos matemos de tipo IgG pueden conferir inmunidad
temporal a pavipollos recin nacidos. Adems, la vacuna-
cin de pavipollos con preparaciones de pilis y bacterinas
purificados con adyuvante, resulta en una proteccin
import!'.nte contra la colonizacin de B. aviurn y la enfermedad
clnica (1).
Ya que B. avium y las bacterias similares a B. avium
estn relacionadas de manera antignica, Jackwood y Saif

(63) disefiaron experimentos para determinar si los pavos
infectados con bacterias similares a B. avium no pat6genas
desarrollaran inmunidad contra B. avium. Las bacterias si-
milares a B. avium no persistieron por un periodo significa-
tivo en el aparato respiratorio y tampoco indujeron una
REFERENCIAS
l. AkeiJa, M.A., and Y.M. Saif. 1988. Protection of turkey
poults from Bordetella avium infection and distase by pili and
bacterins. Avian Dis 32:641-649.
2. AndraJ, B., C. Louzis, D. Trap, J.A. Newman, G. Benne-
jean, and R. Gaumont. 1985. Respiratory distase (rhinotra-
cheitis) in turkeys in Britany, France, 1981-1982. l. Field
observations and serology. Avian Dis 29:26-34.
3. Anon. 1985. Turkey rhinotracheitis ofunknown aetiology in
England and Wales: A preliminary report from the British
Veterinary Poultry Association. Vet Rec 117:653-654.
4. Arp, L.U. 1986. Adherence of Bordetella avium to turkey
tracheal mucosa: Effects of culture conditions. Am J Vet Res
47:2618-2620.
5. Arp, L.U., and E.E. Brooks. 1986. An in vivo model for the
study of Bordetella avium adherente to tracheal mucosa in
turkeys. Am J Vet Res 47:2614-2617.
6. Arp, L.U., and N.F. Cheville. 1984. Tracheal lesions in
young turkeys infected with Bordetella avium. Am J Vet Res
45:2196-2200.
7. Arp, L.U., and J.A. Fagerland. 1987. Ultrastructural pathol-
ogy of Bordetella avium infection in turkeys. Vet Pathol
24:411-418.
8. Arp, L.U., and D.U. Uellwig. 1988. Passive immunization
versus adhesion of Bordetella avium to the tracheal mucosa
ofturkeys. Avian Dis 32:494-500.
9. Arp, L.U., and S.M. McDonald.1985. Influence oftempera-
ture on the growth ofBordetella avium in turkeys and in villa.
Avian Dis 29:1066-1077.
10. Arp, L.U., R.D. Leyh, and R.W. Griffith.1988. Adherence
of Bordetella avium to tracheal mucosa of turkeys: Correla-
tion with hemagglutination. Am J Vet Res 49:693-696.
11. Arp, L.U., E.L. Uuffman, and D.U. Uellwig. 1993. Glyco-
conjugates as components ofreceptors for Bordetella avium
on the tracheal mucosa of turkeys. Am J Vet Res 54:2027-
2030.
12. Barbour, E.K., M.K. Brinton, S.D. Torkelson, J.B.
Johnson, and P.E. Poss. 1991. An enzyme-linked immu-
nosorbent assay for detection ofBordetella avium infection in
turkey flocks: Sensitivity, specificity, and reproducibility.
Avian Dis 35:308-314.
13. Barnes, U.J., and M.S. Uofstad. 1983. Susceptibility of
turkey poults from vaccinated and unvaccinated hens to AI-
caligenes rhinotracheitis (turkey coryza). Avian Dis 27:378-
392.
14. Berkhoff, U.A., and G.D. Riddle. 1984. Differentiation of
Alcaligenes-like bacteria of avian origin and comparison
with Alcaligenes spp. referente strains. J Clin Microbio!
19:477-481.
15. Berkhoff,U.A.,F.M.McCorkle,Jr.,andT.T.Brown.1983.
Pathogenicity of various isolates of Alcaligenes faecalis for
broilers. Avian Dis 27:707-713.
16. Berkhoff, U.A., U.J. Barnes, S.l. Ambrus, M.D. Kopp,
G.D. Riddle, and D.C. Kradel. 1984. Prevalence of Alcali-
genes faecalis in North Carolina broiler flocks and its relation-
ship to respiratory distase. Avian Dis 28:912-920.
17. Blackall, P.J., and C.M. Doheny. 1987. Isolation and char-
acterisation of Bordetella avium and related species and an
Bordetelosis(coriza de los pavos) . 293
respuestaserolgicani algunaproteccincontrael desafio
de B. avium. El desarrollo de vacunas mejoradaspara
bordetelosisrequierede una mejor caracterizacinde ant-
genosprotectoresde B. avium y una comprensinde la
respuestainmunitariade los pavoshaciaellos..
evaluation oftheir role in respiratory disease in poultry. Aust
Vet J 64:235-239.
18. Blackall, P.J., and J.G. Farrah.1985. Isolation ofBordetella
avium from poultry. Aust Vet J 62:370-372.
19. Blackall, P.J., and J.G. Farrah. 1986. An evaluation oftwo
methods of substrate alkalinization for fue identification of
Bordetella avium and other similar organisms. Vet Microbiol
11:301-306.
20. Blackall, P.J., and D.G. Rogers. 1991. Absence ofmouse-
lethal toxins in Australian isolates of Bordetella avium. Vet
MicrobioI27:393-396.
21. Blalock, H.G., D.G. Simmons, K.E. Muse, J.G. Gray, and
W. T. Derieux. 1975. Adenovirus respiratory infection in
turkey poults. Avian Dis 19:707-716.
22. Blore, P.J., M.F. Slavik, and N.K. Neighbor. 1991. Detec-
tion of antibody to Bordetella avium using a particle concen-
tration fluorescence immunoassay (PCFIA). Avian Dis
35:756-760.
23. Boycott, B.R., H.R. Wyman, and F.C. Wong. 1984. Alcali-
genes faecalis rhinotracheitis in Manitoba turkeys. Avian Dis
28:1110-1114.
24. Burke, D.S., and M.M. Jensen. 1980. Immunization against
turkey coryza by colonization with mutants of Alcaligenes
faecalis. Avian Dis 24:726-733.
25. Burke, D.S., and M.M. Jensen.1981. Field vaccination trials
against turkey coryza using a temperature-sensitive mutant of
Alcaligenes faecalis. Avian Dis 25:96-103.
26. Cimiotti, W., G. Glunder, and K.-H. Hinz. 1982. Survival
ofthe bacteria! turkey coryza agent. Vet Rec 110:304-306.
27. Collins, M.S., and R.E. Gough.1988. Characterization ora
virus associated with turkey rhinotracheitis. J Gen Virol
69:909-916.
28. Cook, J.K.A., M.M. Ellis, and M.B. Higgins. 1991. The
pathogenesis of turkey rhinotracheitis virus in turkey poults
inoculated with fue virus alone or together with two strains of
bacteria. Avian Pathol 20: 155-166.
29. Cutter, D.L., and G.H. Luginbuhl. 1991. Characterization
of sulfonamide resistance determinants and relatedness of
Bordetella avium R plasmids. Plasmid 26: 136-140.
30. DiIlman, R.C., and D.G. Simmons. 1977. Histopathology of
a rhinotracheitis of turkey poults associated with ade-
noviruses. Avian Dis 21:481-491.
31. Domingo, D.T., M.W. Jackwood, and T.P. Brown. 1992.
Filamentous forrns of Bordetella avium: Culture conditions
and pathogenicity. Avian Dis 36:707-713.
32. Edens, F.W., F.M. McCorkle, and D.G. Simmons. 1984.
Body temperature response of turkey poults infected with
Alcaligenes faecalis. Avian PathoI13:787- 795.
33. Edens, F.W., F.M. McCorkle, D.G. Simmons, and A.G.
Yersin. 1987. Brain monoamine concentrations in turkey
poults intected with Bordetella avium. Avian Dis 31 :504-508.
34. Edens, F.W., F.M. McCorkle, D.G. Simmons, and A.G.
Yersin.1987. Effects ofBordetellaavium on Iymphoid tissue
monoamine concentrations in turkey poults. Avian Dis
31:746-751.
35. Edens, F.W., J.D. May, A.G. Yersin, and H.M. Brown-
Bor2. 1991. Effect offastin2 on plasma thyroid and adrenal
294 . Enfermedades de las aves
hormone levels in turkey poults infected with Bordetella
avium. Avian Dis 35:344-347.
36. Ficken, M.O. 1983. Antibiotic aerosolization for treatment of
alcaligenes rhinotracheitis. Avian Dis 27:545-548.
37. Ficken, M.O., J.F. Edwards, and J.C. Lay.1986. Clearance
ofbacteria in turkeys with Bordetella avium-induced trachei-
lis. Avian Dis 30:352-357.
38. Filion, P.R., S.Cloutier, E.R. Vrancken, and G. Bernier.
1967. Infection respiratoire du dindonneau causee par un
microbe apparente au Bordetella bronchiseptica. Can J Comp
Med Vet Sci 31:129-134.
39. Gentry-Weeks, C.R., B. T. Cookson, W.E. Goldman, R.B.
Rimler, S.B. Porter, and R. Curtiss 111. 1988. Dermone-
crotic toxin and tracheal cytotoxin, putative virulence factors
ofBordetella avium. Infect Immun 56:1698-1707.
40. Gentry-Weeks, C.R., D.L. Provence, J.M. Keith, and R.
Curtiss, 111. 1991. Isolation and characterization of Borde-
tella avium phase variants. Infect Immun 59:4026-4033.
41. Gentry-Weeks, C.R., A.L. Hultsch, S.M. Kelly, J.M.
Keith, and R. Curtiss, 111.1992. Cloning and sequencing of
a gene encoding a 21-kilodalton outer membrane protein from
Bordetella avium and expression of fue gene in Salmonella
typhimurium. J BacterioI174:7729- 7742.
42. Gentry-Weeks, C.R., J.M. Keith, and J. Thompson. 1993.
Toxicity of Bordetella avium be,ta-cystathionase toward
MC3T3-EI osteogenic cells. J Biol Chem 268:7298-7314.
43. Goldman, W.E. 1986. Bordetella pertussis tracheal cyto-
toxin: Damage to the respiratory epithelium. In L. Leive and
P.F. Bonventre (eds.). Microbiology-1986. Washington,
DC, American Society for Microbiology, pp. 65-69.
44. Gray, J.G., J.F. Roberts, R.C. Dil\:nan, and D.G. Sim-
manso 1981. Cytotoxic activity of pathogenic Alcaligenes
faecalis in turkey tracheal organ cultures. Am J Vet Res
42:2184-2186.
45. Gray, J.G., J.F. Roberts, R.C. Dillman, and D.G. Si m-
manso 1983. Pathogenesis of change in fue upper respiratory
tracts ofturkeys experimentally infected with an Alcaligenes
t"aecalis isolate. Infect Immun 42:350-355.
46. Gray, J.G., J.F. Roberts, and D.G. Simmons.1983. In vitro
cytotoxicity of an Alcaligenes faecalis and its relationship in
vivo tracheal pathologic . changes in turkeys. Avian Dis
27:1142-1150.
47. Heller, E.D., Y. Weisman, and A. Aharonovovitch. 1984.
Experimental studies on turkey coryza. Avian Pathol13: 137-
143.
48. Hellwig, D.H., and L.H. Arp. 1990. Identification ofBorde-
tella avium antigens recognized after experimental inocula-
tion in turkeys. Am J Vet Res 51:1188-1191.
49. Hellwig, D.H., L.H. Arp, and J.A. Fagerland. 1988. A
comparison of outer membrane proteins and surface charac-
teristics of adhesive and non-adhesive phenotypes of Borde-
tella avium. Avian Dis 32:787-792.
50. Herzog, M., M.F. Slavik, J.K. Skeeles, and J.N. Beasley.
1986. The efficacy of a temperature-sensitive mutant vaccine
against Northwest Arkansas isolates of Alcaligenes faecalis.
Avian Dis 30:112-116.
51. Hinz, K.-H., and G. Glunder.1986. Identification ofBorde-
tella avium sr. nov. by fue API 20 NE system. Avian Pathol
15:611-614.
52. Hinz, K.-H., G. Glunder, and H. Lunders. 1978. Acute
respiratory disease in turkey poults caused by Bordetella
bronchiseptica-like bacteria. Vet Rec 103:262-263.
53. Hinz, K.-H., G. Korthas, H. Luders, B. Stiburek, G. Glun-
der, H.E. Brozeit, and T. Redmann. 1981. Passive immuni-
sation of turkey poults against turkey coryza (Bordetellosis)
by vaccination ofparent breeders. Avian PathoII0:441-447.
54. Hinz, K.-H., G. Glunder, and K.J. Romer. 1983. A com-
parative study of avian Bordetella-like strains, Bordetella
(Captulo J3)
bronchiseptica, Alcaligenes taecalis and OtJlerrelated nonfer-
mentable bacteria. Avian Pathol 12:263-276.
55. Hinz, K.-H., M. Rull, U. Heffels-Redmann, and M. Poep-
pelo 1992. Multicausal intectious respiratory disease ofturkey
poults. Dtsch Tierarztl Wochenschr 99:75- 78.
56. Hofstad, M.S., and E.L. Jeska. 1985. Immune r~onse of
poults following intranasal inoculation with Artvax vaccine
and a formalin-inactivated Bordetella avium bacterin. Avian
Dis 29:746-754.
57. Hopkins, B.A., J.K. Skeeles, G.E. Houghten, and J.D.
Story. 1988. Development of an enzyme-linked immunosor-
bent assay for Bordetella avium. Avian Dis 32-353-361.
58. Hopkins, B.A., J.K. Skeeles, G.E. Houghten, D. Slagle, and
K. Gardner. 1990. A survey of infectious diseases in wild
turkeys (Meleagris gallopavo silvestris) from Arkansas
(USA). J Wildl Dis 26:468-472.
59. Houghten, G.E., J.K. Skeeles, M. Rosenstein, J.N. Beasley,
and M.F. Slavik. 1987. Efficacy in turkeys of spray vaccina-
tion with a temperature-sensitive mutant ofBordetell.a avium
(Art Vax TM).Avian Dis 31 :309-314.
60. Jackwood, D.J., and Y.M. Saif. 1980. Development and use
of a microagglutination test to detect antibodies to Alcaligenes
faecalis in turkeys. Avian Dis 24:685-701.
61. Jackwood, M.W., and Y.M. Saif. 1985. Efficacy ora com-
mercial turkey coryza vaccine (Art- Vax TM) in turkey poults.
Avian Dis 29:1130-1139.
62. Jackwood, M.W., and Y.M. Saif. 1987. Lack ofprotection
against Bordetella avium in turkey poults exposed to B.
avium-like bacteria. Avian Dis 31:597-600.
63. Jackwood, M.W., and Y.M. Saif. 1987. Pili of Bordetella
avium: Expression, characterization, and role in vitro adher-
ence. Avian Dis 31 :277-286.
64. Jackwood, D.J., Y.M. Saif, P.D. Moorhead, and R.N.
Dearth.1982.lnfectious bursal diseasevirus and Alcaligenes
faecalis infections in turkeys. Avian Dis 26:365-374.
65. Jackwood, M.W., Y.M. Saif, P.D. Moorhead, and R.N.
Dearth. 1985. Further characterization of fue agent causing
coryza in turkeys. Avian Dis 29:690-705.
66. Jackwood, M.W., M. Sasser, and Y.M. Saif. 1986. Contri-
bution to fue taxonomy of fue turkey coryza agent: Cellular
fatty acid analysis ofthe bacterium. Avian Dis 30:172-178.
67. Jackwood, M.W., Y.M. Saif, and D.L. Coplin.1987.lsola-
tion and characterization ofBordetella avium plasmids. Avian
Dis 31:782-786.
68. Jackwood, M. W., D.A. Hilt, and P.A. Dunn. 1991. Obser-
vations on colonial phenotypic variation in Bordetella avium.
Avian Dis 35:496-504.
69. Jensen, M.M., and M.S. Marshall. 1981. Control ofturkey
Alcaligenes rhinotracheitis in Utah with a live vaccine. Avian
Dis25:1053-1057.
70. Kelly, B.J., G. Y. Ghazikhanian, and B. Mayeda. 1986.
Clinical outbreak ofBordetella avium infection in two turkey
breeder tlocks. Avian Dis 30:234-237.
71. Kersters, K., K.-H; Hinz, A. Hertle, P. Segers, A. Lievens,
O.Siegmann,and J. De Ley. 1984. Bordetellaavium sp. nov.
isolated from the respiratory tracts ofturkeys and other birds.
IntJ Syst BacterioI34:56-70.
72. Leyh, R., and R.W. Griffith. 1992. Characterization ofthe
outer membrane proteins ofBordetella avium. Infect Immun
60:958-964.
73. Leyh, R.O., R.W. Griffith, and L.H. Arp.1988. Transposon
mutagenesis in Bordetella avium. Am J Vet Res 49:687-692.
74. Lindse,~, D.G., P.D. Andrews, G.S. Yarborough, J.K.
Skeeles, B. Glidewell-Erickson, G. Campbell, and M.B.
Blankford. 1994. Evaluation of a commercial ELlSA kit tor
detection and quantitation of antibody against Bordetella
avium [abst31]. Proc 75th Ann MeetConfRes WorkersAnim
Dis. Chicago, IL.

75. Lister, S.A., and D.J. Alexander.1986. Turkey rhinotrachci-
tis: A review. Vct Bull 56:637-663.
76. Luginbuhl, G.H., D. Cutter, G. Campodonico, J. Peace,
and D.G. Simmons. 1986. Plasmid DNA ofvirulcnt Alcali-
genes faecalis. Am J Vet Res 47:619-621.
77. Marshall, D.R., D.G. Simmons, and J.G. Gray. 1984. Evi-
dencc for adhercnce-dependcntcytotoxicity of Alcaligenes fae-
calis in turkey tracheal organ cultures. Avian Dis 28:1007-1015.
78. Marshall, D.R., D.G. Simmons, and J.G. Gray. 1985. An
Alcaligcnes faecalis isolate from turkeys: Pathogenicity in
selected avian and mammalian spccies. Am J Vet Res
46:1181-1184.
79. McBride, M.D., D.W. Hird, T.E. Carpenter, K.P. Snipes,
C. Danaye-Elmi, and W. W. Utterback.1991. Health survey
ofbackyard poultry and other avian species located within one
mile of commercial California meat-turkey tlocks. Avian Dis
35:403-407.
80. McCorkle, RM., and D.G. Simmons. 1984. In vitro cellular
migration of leukocytes from turkey poults infected with
Alcaligenes faecalis. Avian Dis 28:853-857.
81. McCorkle, F.M., D.G. Simmons, and G.H. Luginbuhl.
1982. Delayed hypersensitivity response in Alcaligenes fae-
calis-infected turkey poults. Avian Dis 26:782-786.
82. McCorkle, F.M., D.G. Simmons, and G.H. Luginbuhl.
1983. Graft-vs-host response in Alcaligenes faecalis-infected
turkey poults. Am J Vet Res 44:1141-1142.
83. McCorkle, F.M., F.W. Edens, and D.G. Simmons. 1985.
Alcaligenes faecalis infection in turkeys: Effects on serum
corticosterone and serum chemistry. Avian Dis 29:80-89.
84. Montgomery, R.D., S.H. Kleven, and P. Villegas. 1983.
Observations on fue pathogenicity of Alcaligcnes faecalis in
chickens. Avian Dis 27:751-761.
85. Moore, K.M., and M.W. Jackwood. 1994. Production of
monoclonal antibodies to fue BordetelIa avium 41-kilodalton
surface protein and characterization of fue hemagglutinin,
Avian Dis 38:218-224.
86. Moore, C.J., H. Mawhinney, and P.J. Blackall. 1987. Dif-
ferentiation ofBordetelIa avium and related species by cellu-
lar fatty acid analysis. J Clin MicrobioI25:1059-1062.
87. Movalind, M., R. Mutters, and W. Mannheim. 1991. Rapid
identification of BordetelIa avium and related organisms on
fue basis oftheir celIular carbohydrate patterns. Avian Pathol
20:627-636.
88. Neighbor, N.K., J.K. Skeeles, J.N. Baesley, and D.L.
Kreider. 1991. Use of an enzyme-linked immunosorbent
assay to measure antibody levels in turkey breeder hens, eggs,
and progeny folIowing natural infection or immunization with
a commercial BordetelIa avium bactern. Avan Dis 35:315-
320.
89. Page, R.K., O.J. Fletcher, P.D. Lukert, and R. Rimler.
1978. Rhinotracheitis in turkey poults. Avian Dis 22:529-534.
90. Panigrahy,B.,L.C.Grumbles,R.J. Terry, D.L. Millar,and
C.F. Hall. 1981. Bacterial coryza in turkeys in Texas. Poult
Sci 60:107-113.
91. Rhoades, K.R., and R.B. Rimler.1987. The effects ofheat-
labile BordetelIa avium toxin on turkey poults. Avian Ds
31 :345-350.
92. Rimler, R.B. 1985. Turkey coryza: Toxn production by
BordetelIa avium. Avian Dis 29:1043-1047.
93. Rimler, R.B., and K.R. Rhoades. 1986. Turkey coryza:
Selected tests for detection and neutralization of BordetelIa
avium heat-labile toxin. Avian Ds 30:808-812.
94. Rimler, R.B., and K.R. Rhoades. 1986. Fowl cholera: 1ntlu-
ence ofBordetelIa avium on vaccinal immunity ofturkeys to
PasteurclIa multocida. Avian Dis 30:838-839.
95. Rimler, R.B., and D.G. Simmons. 1983. Differentiation
among bacteria isolated from turkeys with coryza (rhinotra-
cheitis). Avian Dis 27:491-500.
Bordetelosis(coriza de los pavos) . 295
96. Saif, Y.M., P.D. Moorhead, R.N. Dearth, and D.J. Jack-
wood. 1980. Observations on Alcaligenes faecalis infection
in turkeys. Avian Dis 24:665-684.
97. Savelkoul, P.H.M., L.E.G.M. DeGroat, C. Boersma, l.
Livey, C.J. Duggleby, B.A.M. Van der Zeijst, and W.
Gaastra. 1993. Identification of Bordetella avium us-
ing the polymerase chain reaction. Microb Pathogen
15:207-215.
98. Simmons, D.G., and J.G. Gray.1979. Transmission ofacute
respiratory distase (rhinotracheitis) of turkeys. Avian Dis
23:132-138.
99. Simmons, D.G., S.E. Miller, J.G. Gray, aG. Blalock, and
W.M. Colwell. 1976. Isolation and identification of a turkey
respiratory adenovirus. Avian Dis 20:65-74.
100. Simmons, D.G., R.K. Page, P.V. Lukert, O.J. Fletcher, S.E.
Miller, and R.C. Dillman. 1977. Bursal changes in turkey
poults with acure respiratory distase. J Am Vet Med Assoc
171:1104-1105.
101. Simmons, D.G., J.G. Gray, L.P. Rose, R.C. Dillman, and
S.E. Miller. 1979. Isolation of an etiologic agent of acure
respiratory distase (rhinotracheitis) of turkey poults. Avian
Dis 23:194-203.
102. Sim mons, D.G., A.R. Gore, and E.C. Hodgin. 1980. Altered
immune function in turkey poults infected with Alcaligenes
faecalis, fue etiologic agent ofturkey rhinotracheitis (coryza).
Avian Dis 24:702-714.
103. Simmons, D.G., L.P. Rose, and J.G. Gray. 1980. Some
physical, biochemic, and pathologic properties of Alcaligenes
faecalis, fue bacterium causing rhinotracheitis (coryza) in
turkey p6ults. Avian Dis 24:82-90.
104. Simmons, D.G., D.E. Davis, L.P. Rose,J.G. Gray, and G.H.
Luginbuhl.1981. Alcaligenes faecalis-associated respiratory
disease ofchickens. Avian Dis 25:610-613.
105. Simmons, D.G., L.P. Rose, F.M. McCorkle, and G.H.
Luginbuhl. 1983. Histamine-sensitizing factor of Alcali-
genes faecalis. Avian Dis 27:171-177.
106. Simmons, D.G., C. Dees, and L.P. Rose.1986. A heat-stable
toxin isolated from fue turkey coryza agent, Bordetella avium.
Avian Dis 30:761-765.
107. Simmons, D.G., L.P. Rose, F.J. Fuller, L.C. Maurer, and
G.H. Luginbuhl. 1986. Turkey coryza: Lack of correlation
between plasmids and pathogenicity of Bordetella avium.
Avian Dis 30:593-597.
108. Skeeles, J.K., W.S. Swafford, D.P. Wages, H.M. Hellwig,
M.F. Slavik, J.N. Beasley, G.E. Houghten, P.J. Blore, and
D. Crawford. 1983. Studies on fue use of a long-acting
oxytetracycline in turkeys: Efficacy against experimental in-
fections with Alcaligenes faecalis and Pasteurella multocida.
Avian Dis 27:1126-1130.
109. Slavik, M.F., J.K. Skeeles, J.N. Beasley, G.C. Harris, P.
Roblee, and D. Hellwig. 1981. Effect of humidity on
infection of turkeys with Alcaligenes faecalis. Avian Dis
25:936-942.
110. Slavik, M.F., J.K. Skeeles, C.F. Meinecke, and L. Hol-
loway. 1981. The involvement of Alcaligenes faecalis in
turkeys submitted for diagnosis as detected by bacte-
rial isolation and microagglutination test. Avian Dis
25:761-763.
111. Suresh, P. i-993. Detecting Bordetella avium in tracheal sec-
tions of turkeys by monoclonal antibody-based indirect tluo-
rescence microscopy. Avian PathoI22:791-795.
112. Suresh, P., and L.H. Arp. 1993. A monoclonal antibody-
based latex bead agglutination test for fue detection ofBorde-
tella avium. Avian Dis 37:767-772.
113. Suresh, P., L.M. Arp, and E.L. Huffman. 1994. Mucosal
and systemic humoral immune response to Bordetella
avium in experimentally infected turkeys. Avian Dis
38:225-230
296 . Enfermedades de las aves
114. Tsai, H.J., and Y.M. Saif. 1991. Oetection of antibodies
against Bordetella avium in turkeys by avidin-biotin enhance-
ment of the enzyme-linked immunosorbent assay and the
dot-immunobinding assay. Avian Ois 35:801-808.
115. Van Alstine, W.G., and L.H. Arp. 1987. Effects of Borde-
tella avium toxin on turkey tracheal organ cultures as measured
with a tetrazolium-reduction assay.Avian Ois 31:136-139.
116. Van A1stine, W.G., and L.H. Arp. 1987. Intluence of Bor-
detella avium infection on association ofEscherichia coli with
turkey trachea. Am J Vet Res 48:1574-1576.
117. Van Alstine, W.G., and L.H. Arp.1987. Effects ofBorde-
tella avium infection on the pulmonary clearance of Es-
cherichia coli in turkeys. Am J Vet Res 48:922-926.
118. Van Alstine, W.G., and L.H.Arp.1988. Histologicevaluation
oflung and bronchus-associatedIymphoid tissuein young turkeys
infected with Bordetella avium. Am J Vet Res 49:835-839.
119. Van Alstine, W.G., and M.S. Hofstad. 1985. Antibiotic
aerosolization: The effect on experimentally induced alcali-
genes rhinotracheitis in turkeys. Avian Ois 29: I 59-176.
(Captulo 13)
120. Varley, J. 1986. The characterisationof Bordetella/Alcali-
genes-likeorganismsand their effectson turkey poults and
chicks.Avian PathoI15:1-22.
121. Varley, J., and S.D. Cartero 1992. Characterizationof
fue proteinsof Bordetella isolated from turkeys in the UK
by polyacrylamide gel electrophoresis. Avian Patho1
21:137-140.
122. Yersin, A.G., F.W. Edens, and D.G. Simmons. 1990.
Tryptophan 2,3-dioxygenaseactivity in turkey poults in-
fectedwith Bordetellaavium. Comp Biochem Physiol97B:
755-760.
123. Yersin, A.G., F.W. Edens,and D.G. Simmons. 1991.Effect
ofBordetellaaviumintectionon electrocardiograms in turkey
poults.Avian Dis 35:668-673.
124. Yersin, A.G., F.W. Edens, and D.G. Simmons. 1991.Tra-
chealcilia responseto exogenousniacin in drinking water of
turkey poults infected with Bordetella avium. Avian Dis
35:674-680.
 H. John Barnes
INTRODUCCiN
Las enf~rmedades bacterianas originan importantes prdi-
das econmicas en la industria avicola. Aquellas que son
frecuentes, ampliamente diseminadas o de mayor importan-
cia para la salud pblica, se tratan en otros captulos.
Desde la edicin previa se identific a Ornithobacte-
rium rhinotrachea/e como una bacteria patgena potencial
en surgimiento que causa enfermedad respiratoria (captulo
37); en este captulo hay ms informacin respecto a la
espiroquetosis intestinal aviar como causa de prdida en
la produccin y enfermedad diarreica; recientemente se ha
reconocido a He/icobacter pu//orum (vase adelante) como
una bacteria aviar, capaz de ocasionar enfermedad en huma-
nos por consumo de alimento contaminado. Las enfer-
medadesbacterianasde presentacinespordica,distribucin
limitada, importancia desconocida o importancia poten-
cial en la salud pblica y aquellas otras enfermedades
bacterianas de inters histrico, se discuten en esta introduc-
cin de manera breve por etiologa, enfermedad o lesiones
patolgicas.
. ACINETOBACTER
Acinetobacter /wojji y A. ca/coaceticus se aislaron a partir
de brotes de septicemia en gallinas. La mortalidad fue de
aproximadamente 15% y el hallazgo ms evidente a la
necropsia consisti en necrosis multifocal del hgado (32,
52). Acinetobacter tambin se ha recuperado de patos con
artritis (15), septicemia o aerosaculitis (94).
. ACTINOBACILLUS
Las especies de Actinobacillus, distintas de A. lignieresii y
A. equuli, se han aislado de un pato con septicemia y de un
ganso con aerosaculitis (33). La bacteriaA. lignieresii atpi-
ca (por lo regular identificada como taxn 2 y taxn 3) se
reeupercon frecuenciade lesionesde salpingitisen patas
y gansasponedoras.El aislamientode estosmicroorganis-
mos de la cloaca y pene de gansosnormales,sugiere la
posibilidad de que la salpingitis resulte de una infeccin
ascendente (16).
. ACTINOMYCES (CORYNEBACTERIUM)
Desde 1955, en ocasiones se observa una enfermedad gra-
nulomatosa crnica diseminada en pavos de Canad, se
piensa que es la actinomicosis (86). Graves brotes de osteo-
mielitis que afectan la tibia proximal, vrtebras torcicas, o
tibiotarso proximal, originados por Actinomyces (Coryne-
bacterium) pyogenes en parvadas de pavos machos comer-
ciales, ocasionaron considerables prdidas econmicas. En
las parvadas afectadas, el promedio de aves enfermas es de
20% (vara de 5 a 50%), la edad promedio es de 16 semanas
(vara de 12 a 20 semanas)y la mortalidad semanal prome-
dio de 2.8% (vara de 0.5 a 10.5%). Las parvadas de gallinas
no resultaron afectadas.En pavos machos de 15 semanasde
edad, inoculados mediante va intravenosa, se reprodujo
osteomielitis con un aislamiento representativo; la evalua-
cin bioqumica y serolgica de los aislamientos de nueve
parvadas, indicaron que eran idnticos o muy relacionados.
Una prueba de precipitina en agar gel fue muy eficaz para
detectaranticuerpos(9). El tratamientode unaparvadaafectada
con penicilina en el alimento (100 g/ton) mejor gradualmente
la enfermedad despus de 8 a 10 das de medicacin (20).
En ponedoras en jaula infectadas con A. pyogenes se
presentaronsepticemia,lesionesvisceralesenmuchosrganos,
abscesos cutneos, mortalidad de casi 14% y disminucin
en la produccin de huevo de ms de 27%. La va de entrada
fueron lesiones causadaspor el enjaulado deficiente (27).
AEROBACTER
En ocasiones,Aerobacter se recupera a partir de embriones
muertos (51).
297
298 . Enfermedades
de las aves
AEROMONAS
Aeromonas hydrophila, sola o combinada con otros mi-
croorganismos, puede ocasionar infecciones septicmicas y
localizadas en especiesaviares que incluyen a los pollos (35,
89). En algunos casos se recuper A. hydrophila de patos
con salpingitis (16), septicemia o aerosaculitis (94), yA. lor-
micans se ha aisldo pocas veces de lesiones artriticas en
patos durante el procesamiento (15). Aeromonas son de
importancia potencial en la salud pblica (47).
. NTRAX
En los lugares donde la enfermedad es endmica, el ntrax
se desarrolla pocas veces en aves, ya que los pollos son
muy resistentes. Los avestruces son moderadamente sus-
ceptibles; a menudo hay elevada mortalidad (44), los patos
desarrollan la enfermedad slo algunas veces (90) por lo que
se les debe vacunar en reas endmicas (44).
BACTEROIDES
En ocasiones, Bacteroidesfragilis se ha aislado de casos de
salpingitis en gallinas ponedoras ( 17).
. BRUCELLA
Las aves se pueden infectar experimental y naturalmente
con las especies de Brucella, y se han encontrado pruebas
serolgicas positivas cuando las aves libres tienen contacto
con parvadas en cautiverio que han sido probadas (54,90).
No existen informes recientes confirmados acerca de la
infeccin por Brucella en la avicultura; parece que el mi-
croorganismo no tiene importancia en la produccin avcola
moderna debido al confinamiento.
CITROBACTER
Citrobacterfreundii se aisl pocasvecesde patosjvenes
con salpingitis(16).
. COWDRIA
En una investigacin de 216 avestruces en nueve granjas en
Zimbabue no se detectaron anticuerpos contra Cowdria
ruminatum(53).
. COXIELLA
Existe una evidencia serolgica y de cultivo respecto a la
infeccin por Coxie/la burnetti en aves, y los pollos son
susceptibles al microorganismo despus de la inoculacin
intraperitoneal (87). No se detectaron anticuerpos contra
C. burnetii en un estudio de 216 avestrucesen nueve granjas
en Zimbabue (53).
(Captulo 14)
. EUBACTERIUM
Vasegranulomas hepticos y enfermedades granulomato-
sas relacionadas~adelante.
. FLA VOBACTERIUM
Este microorganismo se ha recuperado de patos con artritis
(15) y de gansos adultos con salpingitis (16). Se obtuvieron
cultivos puros de Flavobacterium meningosepticum de un
pollo de avestruz de cinco semanasde edad que no creci y
medr, ademsde presentar aerosaculitis, neumona y atro-
fia/hipoplasia del timo (56).
. FRANCISELLA
Las avesson susceptibles a la tularemia, la cual se presenta
en por lo menos 25 especies aviares, principalmente galli-
formes, que incluyen avesde corral, avesacuticas,carroeras
y aves silvestrespredatoras.En el noroeste de EVA, las prin-
cipalesprdidasde gallina silvestreazul sedebena la tularemia,
y F tularensis se ha aislado de estas aves y de gan"apatas
infestantes (46). No se sabe de la presencia o importancia
de la tularemia en aves comerciales, mientras que resulta una
enfermedad espordica de importancia en aves silvestres y
aves libres, las cuales pueden tener una participacin impor-
tante en mantener y diseminar el microorganismo.
. HEL/COBACTER
Las bacterias previamente identificadas como micro-
organismos semejantes a Campylobacter, pertenecen a un
grupo distinto basado en la homologa de DNA y se consi-
deran dentro del gnero Helicobacter. Se ha propuesto
una nueva especie, H. pullorum, en el grupo entrico ureasa
negativo de helicobacterias, que se puede diferenciar
bioqumicamente de otras especies. H pullorum se ha ais-
lado de los ciegos de aves de engorda normales, de hga-
do e intestino de ponedoras con lesiones caractersticas de
hepatitis vibrinica y de personas con gastroenteritis.
Se puede cultivar mediante procesos para aislamiento de
campilobacterias; sin embargo, se inhibe por polimixina 8,
la cual se utiliza en algunas tormulaciones de medios ms
antiguos. Se desarroll una prueba de PCR para detectar al
microorganismo (21, 91). Se ha descrito otra especie aviar
(H. pamatensis) de una golondrina de mar (30); se han
aislado otras cepas sin nombre de especies de aves (88).
. KLEBSIELLA
Klebsiella es un contaminante ambiental que a veces causa
mortalidad embrionaria y prdidas excesivas en pollos y
pavos jvenes (74, 76, 83). El manejo higinico de la
incubacin de los huevos y la sanidad de la incubadora son
necesarios para la prevencin de estas prdidas. La infec-
cin concurrente de pavos jvenes con K. pneumoniae,
aumenta la gravedad de la enfermedad respiratoria resultante

de infecciones por Bordetella avium y Chlamydia psittaci
(42). Un brote de entennedad ocular causadopor Klebsiella
afect a una parvada de pollos de cuatro semanasde edad(59).
. L/STERIA
Espordicamente se presentan brotes de listeriosis causados
por L. monocytogenes en muchas especies aviares, inclu-
yendo a las aves domsticas (37). La infeccin en humanos
puede resultar por el contacto con aves afectadas (38) o
mediante consumo de aves o sus productos contaminados
(63). En las aves, la enfermedad se puede presentar
como una septicemia con esplenomegalia, reas necrticas
en el hgado y corazn, y pericarditis (37) o como una
forma encef'lica sin lesiones macroscpicas apreciables
(25, 26). En aves con septicemia se observan emaciacin y
diarrea; adems de depresin, incoordinacin, ataxia, tor-
tcolis, opisttonos, y en la formaenceflica, observan otros
signos nerviosos (25, 26). En la observacin microscpica se
aprecia gliosis y satelitosis en el cerebelo y microabscesos
que contienen bacterias grampositivas presentes en el cere-
bro medio y mdula de aves con listeriosis enceflica (26).
Listeria monocytogenes se encuentra frecuentemente
en heces y suelo en las reas templadas del mundo, por lo
cual la infeccin puede desarrollarse despus de la inhala-
cin, ingestin o contaminacin de heridas; las condiciones
de humedady fro que causanexcesiva humedaden la camase
asociaron con un brote de listeriosis enceflica. El microor-
ganismo se aisl de la cama, agua y muestras del suelo (26).
El aislamiento del microorganismo puede resultar di-
ficil y requerir de procedimientos especiales(11), aunque el
cultivo directo de tallo cerebral fue positivo en 4 de 5 intentos
en un brote de listeriosisenceflica(25). Los embrionesde pollo
se infectan con mpidez y puedenutilizarse para el aislamiento.
Los pollos (11) Y los pavos (19) son relativamente
resistentes, pero existe la posibilidad de que se infecten
experimentalmente.Despusde la exposicin oml y la exposi-
cin a grandes cantidades de microorganismos, es probable
que se desarrolle la colonizacin en avesjvenes (7), en las
cuales la enfermedad es ms grave. Se ha utilizado Listeria
monocytogenes para estudiar la funcin de los macrfagos
en infecciones por retrovirus (28) y las respuestascelula-
res en pollos susceptibles y resistentes expuestos al virus de
la enfermedad de Marek (22).
La prevencinde la listeriosis dependede la identificacin
y eliminacin de las fuentes de infeccin. El microorganismo
a menudoesresistentea los antibiticos utilizados con trecuen-
cia, por lo que serecomiendanpara el tratamiento elevada..,con
centmcionesde tetraciclinas y el uso ampliamente diseminado
de antibiticos en el alimento, puederesultar de valor profilc-
tico en la prevencin de la listeriosis en la industria avcola(38).
MICROORGANISMOS FILAMENTOSOS
DE GRANDES SEGMENTOS
Los microorganismos filamentosos de grandes segmentos
(MFGS) son bacterias grampositivas, no ramificadas que se
Otras enfermedades
bacterianas . 299
encuentran a menudo en el yeyuno o leon de aves y otros
animales; en dichos rganos se adhieren con firmeza al borde
de cepillo de los enterocitos, desplazando las microvello-
sidades.En pavos,estosmicroorganismos son de 0.6 a 1.1 J.lm
de ancho y de ms de 13.5 J.lmde largo (5). Los pollos son
refractarios a la infeccin con MFGS de ratones, an des-
pus del tratamiento con corticosteroides, lo que sugiere que
existen diferentes tipos o especies de MFGS y que los
roedores no son una fuente de infeccin para las aves (3).
Con frecuencia, los MFGS se encuentran muy aumentados
en pollos jvenes, pavos y codornices con enfermedades
gastrointestinales, en especial durante el invierno (36);
mientras que son ms frecuentes en estas aves, los MFGS
tal vez no seanpatgenos, aumentando su crecim iento cuan-
do las condiciones son alteradas por la enfermedad. Se
identificaron grandes cantidades de MFGS en yeyuno de
pavipollos con sndrome de pobre desarrollo experimental
(5); no obstante, estudios subsecuentescon inculos filtra-
dos mostraron que no son el origen de la enfermedad (85).
Sin embargo, cuando los pavipollos se inocularon con dos
aislamientos, se observ deficiencia en el crecimiento (11 a
14%) (67), lo que se relacion con menores concentraciones
de carotenoides y la pigmentacin de piel (4). La virginia-
micina result parcialmente efectiva en el control del mi-
croorganismo y aument los carotenoides sricos (4).
MEGABACTERIA
Las megabacterias ocasionan una enfermedad gastrointes-
tinal debilitante de manera progresiva tpica de mal-
nutricin, origina un alto ndice de mortalidad en avestruces
jvenes. Sepuedenencontrnrgrandesmicroorganismos carac-
tersticosgrampositivos PAS+ en muestras fecal es y en gran
cantidad en el proventrculo de aves afectadas. Las mega-
bacterias necesitan ser diferenciadas de Candida, que es
similar en cuanto a tamao y morfologa. Al microscopio,
se observa inflamacin variable del proventrculo y el ven-
trculo. El tratamiento con antibiticos no altera el curso de
la enfermedad (44, 45).
. MORAXELLA
Moraxella osloensis produjo una enfermedad semejante al
clera en pavos comerciales. Las aves afectadastienen por lo
menos un pulmn neumnico consolidado, hemolTagiasml-
tiples, inflamacin de las membranasserosasy bazo e hgado
anormales.El microorganismosepudo distinguir dePasteurella
multocida por su crecimiento en azul metileno, eosina y
medio MacConkey. La enfermedad se reprodujo en pavos
inoculados de manera experimental (31). Se han recuperado
especies de Moraxella de gallinas con salpingitis (17).
. NEISSERIA
Los diplococos consistentes con Neisseria, pueden causar
neumona en avestruces jvenes (44). Neisseria tambin se
300 Enfermedades de las aves
ha identificado con frecuenciaen gansoscon enfermedad
venrea(vaseadelante).
NOCARDIA
Son bacterias filamentosas grampositivas ramificadas que
suelen causar lesiones granulomatosas, especialmente en el
sistema respiratorio. Pocas veces el microorganismo se ha
aislado de especies aviares, aun cuando los pollos son
susceptibles a infeccin experimental seguida de inocu-
lacin intraperitoneal u oral (72).
PLANOCOCCUS
Se obtuvieron cultivos puros de Planococcus halophilus a
partir de hgado de ponedoras de 43 semanas de edad con
necrosis heptica multifocal. Hubo una mortalidad de casi
6% en la parvada durante el siguiente mes de que se inici
la enfermedad. El aislamiento fue resistente a casi todos
los antimicrobianos, aunque una excepcin fue la estrepto-
micina; se trat con xito a la parvada al agregarse al
alimento a razn de 5 g/kg. Se considera que el alimento, en
especial los subproductos de pescado y marinos, es la fuen-
te del microorganismo, ya que suele encontrarse en una
variedad de animales marinos. Se piensa que durante un
brote, las elevadas temperaturas ambientales (ms de 46 C)
fueron un factor contribuyente (1).
. PROTEUS
Proteus se aisl de embriones de pollo muertos dentro del
cascarn (51, 74) Y patitos enfermos (81); sin embargo, la
inoculacin experimental del microorganismo de patitos no
produjo la enfermedad. La penetracin hacia los huevos y
la sobrevivencia dentro de ellos se vio afectada por la
temperatura (2). En codornices (82) y aves de engorda con
deficiencia inmunitaria se observ septicemia (77). En oca-
siones, es posible que Proteus vulgaris origine artritis en
patos (15); y P mirabilis se ha recuperado de un bajo
porcentaje de ponedoras con lesiones de salpingitis (17);
algunas veces se ha aislado Proteus de patas jvenes con
salpingitis (16); por su parte, P morganii se ha relacionado
con enfermedad respiratoria en pollos. El ltimo aislamien-
to caus 50% de mortalidad en pollos de cuatro semanas
inoculados de manera experimental (58).
PSEUDOMONAS
Pseudomonas pueden causar enfermedades sistmicas y
localizadas en avesjvenes y en crecimiento; adems,inva-
den .\os huevos frtiles ocasionando muerte en embriones y
en aves recin nacidas, tambin reduce la viabilidad de
alimento contaminado. Los microorganismos son ubicuos;
con frecuencia se relacionan con el suelo, agua y ambientes
hmedos. Pseudomonas aeruginosa es la pseudomnada
ms comn que causa infecciones y puede ser muy virulen-
ta, ya que causa mortalidad de 100% en pollos inoculados
(Captulo 14)
de manera experimental (58). Sin embargo, P fluorescens
puede causar la muerte en embriones de pollo, luego de la
inmersin de los huevos en una solucin de antibitico
contaminada (10), lo que se ha relacionado con enfermedad
respiratoria multicausal en pollos (58) y pavos (42). P stutzeri
se ha aislado de pollos con enfermedad respiratoria, pero en
pollos inoculados experimentalmente slo produjo ba.ia
mortalidad (58). Pseudomonas son capacesde digerir la cu-
tcula del cascarn del huevo cuando la humedad es alta
(18). Para una revisin de las infecciones por pseudomonas
en animales domsticos, vase 60.
P aeruginosa es un bastn mvil, gramnegativo, que
no forma esporas y mide 1.5 a 3 por 0.5 a 0.8 j.lm, que se
presenta solo o en cadenas cortas. El microorganismo es
un aerobio estricto que crece con rapidez en medios bacte-
riolgicos comunes, y por lo general, produce pigmento
verde soluble en agua compuesto por fluorescena y piocia-
nina; a menudo se reconoceun olor caractersticoa frutas. Es
frecuente que los microorganismos sean resistentes a mu-
chos antimicrobianos (58). Para una explicacin detallada
de las caractersticas y diferenciacin de las pseudomonas,
vase 34.
Pseudomona es un oportunista que ocasiona infeccio-
nes respiratorias, que incluyen sinusitis en pavos; conjunti-
vitis en pollos (79) o septicemia y sus secuelas cuando
se introduce en tejidos de aves susceptibles. Se han obser-
vado infecciones en pollos (8, 29, 64, 79), pavos (39, 48),
patos (15,81,94), faisanes (43) y avestruces (44). Aunque
se pueden infectar aves de cualquier edad, las ms suscep-
tibles son las aves jvenes ya que son aves estresadas o
inmunodeficientes. Se desarrollan infecciones concurrentes
con virus y otras bacterias y tambin pueden afectar la
susceptibilidad a Pseudomonas (77). Por lo general, la mor-
bilidad y mortalidad varan de 2 a 10%, pero es posible que
llegue a ser de 100%.
Los signos clnicos consisten en lasitud, claudicacin,
incoordinacin, ataxia e hichazn de la cabeza, barbillas y
los senos, adems de las articulaciones del tarso; tambin
hay diarrea y conjuntivitis (29, 39, 68, 79). Por lo general,
la muerte se presenta con rapidez, con frecuencia a las 24 a
48 horas. Una tortcolis, indistinguible del clera aviar, se
desarrolla despus de la inoculacin de Pseudomonas en
pavos va la trompa de Eustaquio (73).
Las lesiones corresponden con los datos clnicos e
incluyen edema y fibrina subcutneos, en ocasiones con
hemorragias; exudado en las articulaciones afectadas; infla-
macin de membranas serosasque se asemeja a lesiones de
colisepticemia (aerosaculitis, pericarditis, perihepatitis);
neumona, hinchazn y focos necrticos en hgado, bazo,
riones y cerebro; conjuntivitis; sinusitis; y en ocasiones
queratitis (29, 39, 58, 68). En infecciones respiratorias en
faisanes se observaron exudado heterofilico en la faringe y
focos pulmonares (43). Por lo general, grandes cantidades
de bacterias se observan al microscopio, con frecuencia en
y alrededor de los vasos sanguneosdentro de casi todos los
tejidos, incluyendo el cerebro.
LasP.I'eudomonasse encuentran entre una variedad de
bacterias que se recuperan de embriones muertos y aves
enfermas recin nacidas (51, 74, 81). Con excepcin de un
brote respiratorio en faisanes (atribuido a huevos contami-
nados explosivos en la incubadora) no se considera la

presencia de P aeruginosa en embriones como el origen de
la infeccin para aves de mayor edad. Despus de la inyec-
cin de grandes cantidades de aves con vacunas y soluciones
antibiticas contaminadas, es posible que se presenten
brotes graves de la enfermedad (figura 14-1) (64,93,23,
95). En estos casos, la contaminacin result por higiene
deficiente durante el manejo, no de los productos mismos.
El contacto con aves infectadas (68) y la intensa produccin
continua de aves de engorda de diferentes edades criadas
en las mismas instalaciones (29), pueden ocasionar dise-
minar la infeccin por Pseudomonas. En algunos brotes, no
se puede determinar su origen y cmo se disemina el mi-
croorganismo.
El diagnstico requiere aislamiento e identificacin del
microorganismo, para 10 que se dispone de varios mtodos
que incluyen pruebas de tipificacin serolgicas, de fagos y
aeruginocina (80), las cuales tambin pueden ser tiles en
estudios epidemiolgicos.
La prevencin y control se basan en la identificacin y
eliminacin del origen del microorganismo. Para el control
de Pseudomonas es fundamental la higiene, en especial en
las incubadoras y cuando se inyecta a las aves; limpieza y
desinfeccin del equipo, y el uso de tcnicas estriles en la
preparacin de vacunas inyectables controlan las infeccio-
nes resultantes de la inoculacin de esta bacteria (23). Por
otra parte, la reduccin del estrs y la prevencin de otras
infecciones bacterianas y virales ayudarn a reducir la sus-
ceptibilidad a Pseudomonas. Los antibiticos pueden ser
tiles en la reduccin de las prdidas, si se inicia su aplica-
cin al comienzo de la enfermedad. Debido a la resistencia
del microorganismo a muchos antibiticos (75, 79, 80),
es esencial probar la sensibilidad a los frmacos disponi-
bles, aunque se sabe que los aislamientos suelen ser suscep-
tibles a la gentamicina. La vitamina A y el permanganato
Figura 14-1. Lesiones subcutneas en el rea superior del cuello de pollos despus del uso de una vacuna contra la
enfermedad de Marek contaminada por Pseudomonas. (L. Munger.)
Otras enfermedades
bacterianas . 301
de potasiosuplementariosen el aguaresultarontilesjun-
to con el tratamientode antibiticos en el control de la
conjuntivitis (79).
. ROTHIA
Las especies de Rothia son actinomicetos aerobios que se
han relacionado con infecciones crnicas, especialmente
con debilitamiento de dientes en humanos y animales.
Estn muy relacionadas con Actinomyces. En una
parvada afectada, Rothia fue la nica bacteria aislada de
osteomielitis y lesiones articulares en cuatro pavos semen-
tales con claudicacin y en recumbencia. La inoculacin
intravenosa en pavos no afectados produjo signos clnicos
y lesiones, a partir de las cuales se volvi a aislar el microor-
ganismo ( 1O).
. SHIGELLA
Con frecuencia, Shige//a boydii se ha aislado a partir de
hecesde aves. Puedehaber contaminacin de cadveres con
Shige//a al manejar alimento infectado, pero no se considera
la posibilidad de que las aves sirvan como fuente de shige-
losis en humanos (70).
. STREPTOBACILLUS
Streptobacillus moniliformis es una bacteria gramnegativa
que con frecuencia se observa como cuentas de rosario, no
ramificada, filamentosa; puede infectar a los pavos, por
lo general, despusde la mordedura de ratas o exposicin a
302 . Enfermedades de las aves
ratas infectas. En aves infectadas es posible observar poliar-
tritis y sinovitis; otros tejidos se ven normales. La enferme-
dad se puede reproducir en pavos luego de la inoculacin
experimental del microorganismo por va intravenosa, sub-
cutnea,y en cojinetesplantares,pero no mediante administra-
cin oral. El diagnstico requiere aislamiento e identificacin
del microorganismo. La infeccin se puede prevenir a tra-
vs del control de roedores (65).
. VIBRIO (CAMPYLOBACTER)
Se pudo aislar Vibrio cho/erae no. OI del hgado de un ganso
que muri despus de perder peso y mostrar lasitud durante
2 a 3 das a partir de cavidades nasales de patos aparente-
mente sanos y de tejidos de patos con aerosaculitis o septi-
cemia (84, 94). Los individuos que trabajan con aves
enfermas que tienen contacto con agua costera y mariscos,
necesitan cuidarse, ya que podran ser una fuente de infec-
cin de ~ cho/erae en humanos (84).
A travs de la historia, se ha comunicado una enferme-
dad semejante al clera en aves de produccin y de zool-
gicos causada por ~ metschnikovii (metchnikovi); se ha
implicado a campilobacteria como la causa de hepatitis en
pollos (captulo 10).
Al parecer, recientemente no se ha informado de algu-
nade estasenfermedades, pero en ocasiones se aisla ~ mets-
chnikovii de aves domsticas (57).
. ENFERMEDADES ORIGINADAS
O RELACIONADAS CON BACTERIAS
Necrosis en el pico
En una parvadade gallinas reproductorasde engordacon
necrosisen el pico, se relacionuna bacteriagrampositiva
con afinidad por la queratina;casi seafectla mitad de los
animales,con mortalidadde 10%(24).
Enfermedad venrea del ganso
Se ha descrito una enfermedad venrea con etiologa desco-
nocida que afecta a los gansos reproductores en Europa,
Rusia y Medio Este. Al principio, la base del falo se llega a
hinchar e inflamar, dicho proceso se extiende hacia la cloa-
ca; ms tarde se observa necrosis, ulceracin y finalmente,
cicatrizacin considerable de la mucosa, lo cual a menudo
imposibilita la reproduccin. En la cloaca de las hembras en
reproduccin se pueden desarrollar lesiones similares. La
morbilidad vara de 20a 100%y las aves recin introducidas
adquieren con rapidez la enfermedad. Los problemas resul-
tantes de esta infeccin son infertilidad creciente y mortali-
dad en gansos de casi 5% de la parvada (92).
Una variedad de bacterias, en especial especies de
Neisseria, Mycoplasma y Candida albicans que afectanel falo
y la cloaca se han relacionadocon la enfermedad(13, 62), Seha
descrito la microtlora normal del falo de machos no afectados
(61) Y la microtlora del falo de machosadultos fue similar, con
excepcin de Mycoplasma y C. albicans, de los machos afec-
tados (14). El trauma se considera parte importante en el
(Captulo 14)
desarrollo de la enfermedad. La exposicin de patos almiz-
cleros libres de patgenos especficos para aislamientos a
partir de gansossolos y en varias combinaciones, fall en la
reproduccin de la enfermedad de manera consistente (62).
Se recomienda que se examinen a los gansos en cada
etapa reproductiva y se retiren las aves afectadas de la
parvada (14).
Infeccin intracelular en patos
Al principio, la mortalidad en patos almizcleros (Cairina
moschata) ocasionada por un microorganismo intracelular
que afecta primariamente a las clulas endoteliales en los
pulmones, se atribuy a la infeccin por Haemoproteus (49).
Sin embargo, el examen subsecuentede casos adicionales,
revel que el microorganismo no era un protozoario, sino
que podra ser alguna bacteria capaz de formar esporas o un
microorganismo no identificado. Los patos almizcleros pa-
recen ms susceptibles y pueden contraer la infeccin de
patos de Pekn infectados, pero por otro lado asintomticos.
Es posible lograr la transmisin experimental utilizando sangre
de un ave infectada.
Los pulmones de patos afectados son rojo oscuro,
ligeramente edematososy firmes. Al microscopio, los capi-
lares areos se obliteran por la notable hinchazn de las
clulas endoteliales, las cuales contienen a menudo mi-
croorganismos intracelulares, y las paredes interlobulares se
aJllplan e incluyen clulas intlamatorias y edema. En los
cortes de tejidos, los microorganismossetien poco con hema-
toxilina y eosina, pero se demuestran con rapidez mediante
tinciones de plata o cido perydico de Schiff (50, 78).
Granulomas hepticos y trastornos
granulomatosos relacionados
En ocasiones se observan granulomas en hgado de pavos
durante el procesamiento y es necesario extirpar el rgano.
La incidencia puede llegar hasta 50%. Las lesiones visibles
a simple vista son masas firmes, lobuladas, esfricas, rugo-
sas,de color amarillo plido a blanco, que varan en tamao,
desde algunos milmetros hasta varios centmetros. Se han
aislado varias bacterias de las lesiones, entre las que se
incluyen Actinomyces (86), Catenabacterium, Corynebac-
terium, Eubacterium, Propionibacterium y Staphy/ococcus
(55). Las lesiones avanzadas tienen una apariencia rugosa
y pueden ser arenosas al corte. Con frecuencia, es evidente
la estasis biliar adyacente al tejido heptico normal. Las
lesionesgranulomatosas en hgado y bazosepuedenrepro-
ducir de manera experimental luego de la inoculacin con
Eubacterium tortuosum (6, 40); esta bacteria est conside-
rada como parte de la flora cecal normal (40), y la coinocu-
lacin con otras bacterias aumenta el desarrollo de las
lesiones hepticas. Tambin es frecuente observar lceras
mucosasen el intestino inferior en las aves afectadas, lo cual
sugiere que las lesiones hepticas se desarrollan de bacterias
transportadas al rgano del intestino a travs de la corriente
sangunea (6,40,55).
En pavos de 7 a 8 semanas de edad, la titlitis pio-
granulomatosa y la hepatitis, caracterizadas por material en
los ciegosy rotura, seencuentranrelacionadascon &cherichia
co/i e infecciones concurrentes de coccidiosis y enteritis

hemorrgica viral. Durante el procesamiento no se presen-
tan excesos de decomisos por lesiones granulomatosas (66).
En Canad no se ha identificado ningn microorganis-
mo causante en las lesiones granulomatosas que afectan los
ciegos e higado de pollos ms viejos de pequeasparvadas
(69). Se encontraron bacterias grampositivas filamentosas,
distintas morfolgicamente de Eubacterium, MFGS, Acti-
nomyces y Nocardia, a partir de casos espordicos de granulomas
visceraIes en pollos de engorda durante el procesamiento en
EVA (41).
Slo un bajo porcentaje de focos hepticos, higados
con manchas blancas, cultivados a partir de higado de
pavos durante el procesamiento produjo bacterias; y Esche-
richia coli y especies de Salmonel/a fueron los microorga-
nismos recuperados con mayor frecuencia (71). Los focos se
relacionaron con Ascaridia, indicando que son diferentes
de los granulomas hepticos causados por Eubacterium u otras
bacterias similares.
REFERENCIAS
l. Abdel Gabbar, K.M.A., Dewani, and B.M. Junejo. 1995.
Possibleinvolvementof Planococcushalophilus in an out-
breakofnecrotic hepatitisin chickens.Vet Rec 136:74.
2. Al Aboudi, A.R., I.M.S. Shanawa,A.A. Hassen,and R.B.
AI-Sanjary. 1988. Penetration rate of Proteus organism
throughegg shell membranesat difterent temperatures. Iraqi
JVetScil:I-8.
3. Allen, P.C. 1992. Comparativestudy of long, segmented,
filamentousorganismsin chickensand mice. Lab Anim Sci
42:542-547.
4. Allen,P.C.1992. EfTectofvirginiamycinonserumcarotenoid
levelsandlong; segmented,filamentousorganismsin broiler
chicks.Avian Ois 36:852-857.
5. Angel, C.R., J.L. Sell, J.A. Fagerland, D.L. Reynolds,and
D.W. Trampel. 1990. Long-segmentedfilamentousorgan-
ismsobservedin poultsexperimentallyintectedwith stunting
syndromeagent,Avian Ois 34:994-1001.
6. Arp, L.H., I.M. Robinson, and A.E. Jensen.1983.Patllol-
ogy of liver granulomasin turkeys.Vet Pathol20:80-89.
7. Bailey, J.S., D.L. Fletcher, and N.A. Cox. 1990. Listeria
monocytogenescolonization of broiler chickens.Poult Sci
69:457-461
8. Bapat, J.A., V.B. Kulkarni, and D.V. Nimje. 1985.Mortal-
ity in chicks dueto Pseudomonas aeruginosa.IndianJ Anim
Sci 55:538-539.
9. Barbour, E.K., M.K. Brinton, A. Capota, J.B. Johnson,
and P.E. Pass. 1991. Characteristicsof Actinomycespyo-
genesinvolved in lamenessofmale turkeysin North-Central
UnitedStates.Avian Ois 35:192-196.
10. Barnes,H.J. 1996.Unpublisheddata.
11. Basher, H.A., D.R. Fowler, F.G. Rodgers, A. Seaman,
and M. Woodbine. 1984. Pathogenicity of natural and
experimentallisteriosis in newly hatchedchicks. Res Vet
Sci 36:76-80.
12. Bayyari, G.R., W.E. HufT,R.A. Norton, J.K. Skeeles,J.N.
Beasley,N.C. Rath, and J.M. Balog. 1994.A longitudinal
study of green-liver osteomyelitiscomplex in commercial
turkeys.Aviwl Ois 38:744-754.
13. Behr, K.P., and K.-H. Hinz. 1989.Zur penisentzundung der
ganter.OtschTieraerztlWochenschr96:140-143.
14. Behr, K.P., K.-H. Hinz, and S. Rottmann.1990. Phallus-in-
tlarnmation ofganders: clinical observations and comparative
Otras enfermedades
bacterianas . 303
Complejo de osteomielitis en pavos
Los pavos con lesiones inflamatorias en los huesos, articu-
laciones, o ambos, tambin presentan hgados de color
verde; esta coloracin del hgado se utiliza durante el
procesamiento para identificar los cadveres que parecen
afectados, de tal modo que se puede retirar cualquier teji-
do anormal de la cadenaalimentaria. El cultivo de huesosy de
hgado de aves afectadasy no afectadasde dos parvadas,die-
ron como resultado la recuperacin de bacterias pleomrfi-
cas, gram variables consistentes con formas L (formas
deficientes en pared celular). Los cultivos positivos se ob-
tuvieron con mayor 1'recuenciade aves afectadasy de huesos
que de aves no afectadas o de hgado. La importancia de
estosmicroorganismos en la enfermedad se desconoce, pero
el gran nmero de aislamientos sugiere que estas formas
bacterianas pueden ser mucho ms comunes en pavos de lo
que se haba observado (12).
bacteriological examinations of healthy and altered organs.
Zentralbl Veterinaermcd [B] 37:774-776.
15. Bisgaard, M.1981.Arthritis in ducks.l. Aetiology and public
health aspects. Avian PathoII0:11-21.
16. Bisgaard, M.1995. Salpingitis in web-tooted birds: preva-
Icncc, actiology and significance. Avian Pathol 24: 443-452.
17. Bisgaard, M., and A. Darn. 1981. Salpingitis in poultry.ll.
Prevalence, bacteriology, and possible pathogcnesis in egg-
laying chickens. Nord Vet 33:81-89.
18 Board, R.G., S. Loseby, and V.R. Miles. 1979. A note on
microbial growth on hen egg-shells. Br Poult Sci 20:413-420.
19. Bolin, F.M., and D.F. Eveleth.1961. Experimentallisteriosis
ofturkeys. Avian Dis 5:229-231.
20. Brinton, M.K., L.C. Schellberg, J.B. Johnson, R.K. Frank,
DA. Halvorson, and J.A. Newrnan. 1993. Description of
osteomyelitis Icsions associated with Actinomyces pyogenes
intection in the proximal tibia of adult male turkeys. Avian
Dis 37:259-262.
21. Burnens, A.P., J. Stanley, R. Morgenstern, and J. Nicolct.
1994. Gastrocnteritis associated with Helicobacter pullorum.
I"ancet 344: 1569-1560.
22. Carpcnter, S.L., and M. Sevoian. 1983. Cellular immune
response to Marek's diseasc: listeriosis as a model of study.
Avian Dis 27:344-356.
23. Castro, A.G.M. de, A.M. de Carvalho, M. Hiplito, and
A. Paludetti, Jr. 1989. Mortalidade em pinos de corte,
provocada por Pseudomonas aeruginosa. Arq Inst Biol (Sdo
Paulo) 56:62.
24. Cheng, K.J., E.E. Gardincr, and J.W. Costerton. 1976.
Bacteria associated witll beak nccrosis in broiler breeder hens.
Vet Rec 99:503-504.
25. Coopcr, G.L. 1989. An cncephalitic forrn of listeriosis in
broiler chickens. AviaJl Dis 33: 182-185.
26. Cooper, G., B. Charlton, A. Bickford, C. Cardona, J.
Barton, S. Channing-Santiago, and R. Walker. 1992. Lis-
teriosis in California broiler chickens. J Vet Diagn lnvest
4:343,345.
27. Corrales, W., L.M. Vivo, and E. Gutierriz. 1988. Abscesos
en piel en una granja de ponedoras en jaula. Reporte de un
caso. Rev Avic 32:15-27.
28. Curnmins, T.J., I.M. Orrne, and R.E. Srnith.1988. Reduced
in vivo nollspecific resistance to Listeria monocytogenes in-
304 . Enfermedades de las aves
tection during avian retrovirus-induced immunosuppression.
Avian Ois 32:663-667.
29. Devriese, L.A., N.J. Viaene, and G. De Medts. 1975.
Pseudomonas aeruginosa intection on a broiler farm. Avian
PathoI4:233-237.
30. Dewhirst, F.E., C. Seymour, G.J. Fraser, B.J. Paster, and
J.G. Fox.1994. Phylogeny ofHelicobacter isolates trom bird
and swine teces and description of Helicobacter pametensis
sr. nov. Int J Syst Bacteriol 44:553-560.
31. Emerson, F.G., G.E. KoIb, and F.A. VanNatta. 1983.
Chronic cholera-like lesions caused by Moraxella osloensis.
Avian Ois 27:836-838.
32. Erganis, O., M. Corlu, O. Kaya, and M. Ates. 1988.1sola-
tion of Acinetobacter calcoaceticus trom septicaemic hens.
Vet Rec 123:374.
33. Ganiere, J.P., P. Perreau, J. Brocas, and J. ChantaI. 1982.
tude de deux souches ..Actinobacillus species" d'origine
aviaire. Rev Md Vt 133:125-128.
34. Gilardi, G.L. 1991. Pseudomonas and related genera. In A.
Balows, W.J. Hausler, Jr., K.L. Herrman, H.O. Isenberg, and
H.J. Shadomy (eds.). Manual of Clinical Microbiology, 5th
ed. American Society of Microbiologists, Washington. OC.
pp. 429-441.
35. Glnder, G., and O. Siegmann. 1989. Occurrence of
Aeromonas hydrophila in wild birds. Avian PathoI18:685-
695.
36. Goodwin. M.A., G.L. Cooper, J. Brown, A.A. Bickford,
W.D. WaItman, and T.G. Dickson. 1991. Clinical, patho-
logical, and epizootiological teatures of long-segmented
filamentous organisms (bacteria, LSFOs) in the small in-
testines of chickens, turkeys. and quails. Avian Ois 35:
872-876.
37. Gray, M.L. 1958. Listeriosis in towls-A review. Avian Ois
2:296-314.
38. Gray, M.L., and A.H. Killinger. 1966. Listeria monocyto-
genes and listeric intections. Bacteriol Rev 30:309-382.
39. Hafez, H.M., H. Woernle, and G. Heil. 1987. Pseudo-
monas-aeruginosa-int"ektionen bei putenkuken und behan-
dlungsversuche mit apramycin. Berl Munch Tierarztl
Woshenschr 100: 48-51.
40. Hafner. S., B.G. Harmon, S.G. Thayer, and S.M. Hall.
1994. Splenic granulomas in broiler chickens produced ex-
perimentally by inoculation with Eubacterium tortuosum.
Avian Ois 38:605-609.
41. Hill, J.E., L.C. Kelley, and K.A. Langheinrich. 1992. Vis-
ceral granulomas in chickens intected with a filamentous
bacteria. Avian Ois 36: 172-176.
42. Hinz, K.-H., M. Ryll, U. Heffels-Redmann, and M. Plip-
pelo 1992. Multikausal bedingte infektiOse atemwegserk-
rankung junger mastputen. Otsch Tieraerztl Wochenschr
99:75-78.
43. Honich, M. 1972. Facancsibek jarvanyszeru Pseudomonas
aeruginosa tertozottsege. Magyar Allatorvosok Lapja
27:329-335.
44. Huchzermeyer. F.W. 1994. Ostrich Oiseases. Bayer (South
Africa) Animal Hlth.
45. Huchzermeyer, F.W., M.M. Henton, and R.H. KelTen.1993.
High mortality associatedwith megabacteriosisof proventricu-
lus and gizzard in ostrich chicks. Vet Rec 133:143-144.
46 Jellison, W.L. 1974. Tularemia in North America, 1930-
1974. Monograph, University of Montana, Missoula.
47. Jindal, N., S.R. Garg, and A. Kumar. 1993. Comparison of
Aeromonas spp. isolated trom human. live5tock and poultry
taeces. Isr J Vet Med 48:80-83.
48. Jones, J.C., and G. W. Anderson.1948. Sultamerazine in fue
treatment of a Pseudomonas intection ofturkey poults. J Am
Vet Med Assoc 113:458-459.
49. Juiian. R.J.. and D.E. Galt. 1980. Mortality in Muscovy
(Captulo 14)
ducks (Cairina moschata) caused by Haemoproteus intection.
J Wildl Dis 16:39-44.
50. Julian, R.J., T.J. Beveridge, and D.E. Galt. 1985. Muscovy
duck mortality not caused by Haemoproteus. J Wildl Dis
21:335-337
51. Karim, M.R., and M.R. Ali. 1976. Survey ofbacterial flora
trom chicken embryo and t\1eir etfect on low hatchability.
Bangladesh YetJ 10:15-18.
52. Kaya, O., M. Ates, O. Erganis, M. Corlu, and S. Sanlioglu.
1989. Isolation of Acinetobacter Iwofti from hens with septi-
cemia. J Yet Med [B] 36:157-158.
53. Kelly, P.J., N. Masanvi, H.F. Cadman, S.M. Mahan,
L.Beati, and D. Raoult. 1996. Serosurvey for Cowdria rumi-
natum, Coxiella bumetii, and spotted rever group rickettsiae
in ostriches (Struthio camelus) trom Zimbabwe. Avian Dis
40:448-452.
54. Kulshreshtha, R.C.,J. Singh, R. Verma,and N.K. Chandi-
ramani. 1982. Seroprevalence ofbrucella intection in poul-
try. Indian J Poult Sci 17:299.
55. Langheinrich, K.A., and B. Schwab. 1972. Isolation of
bacteria and histomorphology of turkey liver granulomas.
Avian Dis 16:806-816.
56. Leard, T., and W. Maslin. 1993. Flavobacterium menin-
gosepticum septicemia associated with thyinic atrophy/hy-
poplasia in an ostrich chick. Yet Pathol 30:454.
57. Lee, J. V., T.J. Donovan, and A.L. Furniss. 1978. Charac-
terization, taxonomy, and emended description of Vibrio
metschnikovii. Int J Syst Bacteriol 28:99-111.
58. Lin, M. Y., M.C. Cheng, K.J. Huang, and W.C. Tsai. 1993.
Classitication, pathogenicity, and drug susceptibility of
hemolytic gram-negative bacteria isolated trom sick or dead
chickens. Avian Dis 37:6-9.
59. Liu, S.G., M.H. Gan, and Z.M. Zhao. 1988. Studies on
Klebsiella infection in chickens. l. Diagnosis and con-
trol of ophthalmia caused by Klebsiella. Chinese J Vet Med
]4:7-9
60. Lusis, P.I., and M.A. Soltys.1971. Pseudomonas aeruginosa.
Yet Bull41 :]69-177.
61. Marius-Jestin, Y., M. Le Menec, E. Thibault, J.C. Moisan,
and R. L'Hospitalier. 1987. Normal phallus flora of the
gander. J Yet Med [B] 34:67-78.
62. Marius-Jestin, Y., E. Thibault, M. Le Menec, M. La-
gadic, and G. Bennejean. ] 987. Etiologie de la maladie
vnrienne du jars-donnes complmentaires. Rec Md
Yt 163:645-653.
63. Marsden, J.L. 1994. Industry perspectives on Listeria mono-
cytogenes in toods: raw meat and poultry. Dairy Food Environ
Sanit 14:83-86.
64. Mireles, Y., and C. Alvarez. 1979. Pseudomonas aeruginosa
intection due to contaminated vaccination equipment. Proc
28t\1 West Poult Dis Conf. pp. 55-57.
65. Mohamed, Y.S., P.D. Moorhead, and E.H. Bohl. 1969.
Natural Streptobacillus monilitormis intection of turkeys,
and attempts to intect turkeys, sheep, and pigs. Avian Dis
]3:379-385.
66. Morishita, T. Y., and A.A. Bickford. 1992. Pyogranuloma-
tous typhlitis and hepatitis of market turkeys. Avian Dis
36:1070-]075.
67. Morishita, l:Y., K.M. Lam, and R.H. McCapes. 1992.
Isolation oftwo tilamentous bacteria associated with enteritis
in turkey poults. Poult Sci 71 :203-207.
68. Mosqueda, T., G. Moedano, and J. Moreno. 1976.
Pseudomonas aeruginosa as a source of nervous signs and
lesions in young chicks. Proc 25th West Poult Dis Conf, pp.
68-69.
69. Mutalib, A.A., and C. Riddell. 1982. Cecal and hepatic
granulomasof unknown etiology in chickens. Avian Dis
7(;'717-740

70. National Research Council.1987. Poultry inspection.ln The
Basis tar a Risk-Assessment Approach. National Acadcmy
Press, Washington, DC. p. 72.
71. Norton, RA., S.C. Ricke, J.N. Beasley, J.K. Skeeles, and F.O.
Clark.1996.Asurvey ofsixtyturkey tlocksexhibitinghepatic
foci taken at time ofprocessing. Avian Dis 40:466-472.
72. Okoye, J.O.A., H.C. Gugnani, and C.N. Okeke. 1991.
Experimental int'ection of chickens with Nocardia asteroides
and Nocardia transvalensis. Avian Patllol 20: 17-24.
73. Olson, L.D. 1970. A comparison ofthe growth ofvarious
microorganisms in air spaces of the turkey head. Avian Dis
14:676-682.
74. Orajaka, L.J.E., and K. Mohan. 1985. Aerobic bacterial
flora trom dead-in-shell chicken embryos trom Nigeria. Avian
Dis 29:583-589.
75. Panjnoo, J.L., S.P. Choudhary, and K.G. Narayan. 1994.
Antimicrobial sensitivity ofPseudomonas aeruginosa. Indian
Vet J 71 :932-934.
76. Plesser, O., A. Even-Shoshan, and U. Bendheim.1975. The
isolation ofKlebsiella pneumoniae trom poultry and hatcher-
ies. Ret'u Vet 32:99-105.
77. Randall, C.J., W.G. Siller, A.S. Wallis, and K.S. Kirkpa-
trick. 1984. Multiple int'ections in young broilers. Vet Rec
114:270-271.
78. Randall, C.J., S. Lees, G.A. Pepin, and H.M. Ross. 1987.
An unusual intracellular int'ection in ducks. Avian Pathol
16:479-491
79. Reddy, Y.K., and B. Mohan. 1993. An outbreak ofpurulent
conjunctivitis in chicks. J Assam Vet Counc 3:62.
80. Sadasivan, P.R., V.A. Srinivasan, A.T. Venugopalan, and
R.A. Balaprakasam. 1977. Aeruginocine typing and antibi-
otic sensitivity ofPseudomonas aeruginosa ofpoultry origino
AvianDis21:136-138.
81. Safwat, E.E.A., M.H. Awaad, A.M. Ammer, and A.A.
EI-Kinawy. 1984. Studies on Pseudomonas aeruginosa, Pro-
teus vulgaris and S. typhi-murium int'ection in ducklings.
Egypt J Anim Prod 24:287-294.
82. Sah, R.L., M.P. Mall, and G.C. Mohanty. 1983. Septicemic
Proteus int'ection in Japanesequail chicks (Coturnix coturnix
japonica). Avian Dis 27:296-300.
83. Sarakbi, T. 1989. Klebsiella-a killer in the hatchery. lnt
Hatcherv Pract3:19-21.
INTRODUCCiN
La estreptococosisen las aves se presentaen todo el mundo,
presentndosecomo infecciones septicmicas agudasy cr-
nicas con una mortalidad que varia de 0.5 a 50%. La infeccin
se considera secundaria, ya que los estreptococos forman
parte de la flora intestinal normal de casi todas las especies
de aves, incluyendo las silvestres (5); adems, estos mi-
croorganismos son ubicuos en la naturaleza y se encuentran
frecuentemente en varios ambientes de la industria avicola.
En productos listos para cocina se ha encontrado un
bajo porcentaje (16.67%) de la contaminacin de carne de
ave con Streotococcus faeca/is: sin embargo. no se ha
Otras enfermedades bacterianas 305
84. Schlater, L.K., B.O. Blackburn, R. Harrington, Jr.,
D.J. Draper, J. Van Wagner, and B.R. Davis. 1981. A
non-DI Vibrio cholerae isolated trom a goose. Avian Dis
25:199-201.
85. SeU, J.L., D.L. Reynolds, and M. Jeffrey. 1992. Evidence
that bacteria are not causative agents of stunting syndrome in
poults. PoultSci 71:1480-1485.
86. Senior, V.E., R. Lake, and C. Pratt. 1962. Suspected acti-
Ilomycosis ofturkeys. Can Vet J 3:120-125.
87. Sethi, M.S., B. Singh, and M.P. Yadev. 1978. Experimental
intection of Coxiella bumetii in chicken: Clinical symptoms,
serologic response, andtransmission through egg. Avian Dis
22:391-395.
88. Seymour, C., R.J. Lewis, M. Kim, D.F. Gagnon, J.G. Fox,
F.E. Dewhirst. and B.J. Paliter. 1994. Isolation of Helico-
bacter strains trom wild bird and swine teces. Appl Environ
MicrobioI60:1025-1028.
89. Shane, S.M., and D.H. Gifford. 1985. Prevalence and
patllogenicity of Aeromonas hydrophila. Avian Dis 29:681-689.
90. Snoeyenbos, G.H. 1965. Brucellosis, anthrax, pseudo-
tuberculosis, tetanus, vibrio infection avian vibrionic hepati-
tis, and spirochetosis. In H.E. Beister and L.H. Schwarte, eds.
Diseases ofPoultry, 5th ed.lowa State University Press,Ames,
pp. 427-450.
91. Stanlcy, J., D. Linton, A.P. Burnens, F.E. Dewhirst,S.L.W.
On,A. Porter, R.J. Owen, and M. Costas. 1994. Helicobac-
ter pullorum sp. nov.-genotype and phenotype of a new
species isolated trom poultry and from human patients with
gastroenteritis. Microbiology 140:3441-3449.
92. Stipkovits, L., Z. Varga, G.Czifra, and M. Dobos-Kovacs.
1986. Occurrence ofmycoplasmas in geese aftected with in-
tlammation OrIlle cloaca and phallus. Avian PathoI15:289-299.
93. Trenchi, H., M.T. Bellizzi, and C.G. de Sousa. 1981. Con-
taminacion en la vacunacion de Marek con Pseudomonas spp.
(variedad acromogena). Gac Vet 43:982-989.
94. Watts, J.L., S.A. Salmon, R.J. Yaneey, Jr., B. Nersessian,
and Z. V. Kounev. 1993. Minimum inhibitory concentrations
ofbacteria isolated trom septicemia and airsacculitis in ducks.
J Vet Diagnlnvest 5:625-628.
95. Williams, B.J., and H.L. Newkirk. 1966. Pseudomonas
intection of one-day-old chicks resulting trom contaminated
antibiotic solutions. Avian Dis 10:353-356.
DennisP Wages
encontradoque la intoxicacin alimentariacauseproble.
masen humanos(20).
HISTORIA
En 1902(32) Y 1908(29), las infeccionesestreptoccicas
se describieronpor primeravez en pollos como una septi-
cemia apoplectiforme.La estreptococosiscrnica caus
50% de mortalidaden una parvadadurantecuatro meses
(23) y la causade muerteen pollos se debi a salpingitis
v peritonitis (15). A principios de 1932, se inform de
306 . Enfermedadesde las aves
estreptococosis en pavos (40); en 1927 se reconocieron
problemas de endocarditis bacteriana o vegetativa relacio-
nados con estreptococos (28) y despusen 1947 (34) Y 1971
(26). Para una revisin histrica vase (33).
ETIOLOGA
El gnero Streptococcus se compone de bacterias esfricas
grampositivas que se presentan solas, en pares o cade-
nas cortas, las cuales no tienen movimiento y no forman
esporas y son anaerobios facultativos. Son catalasa negati-
vos y fermentan azcares, por lo general en cido lctico.
Los aislamientos provenientes de aves comunes se pueden
diferenciar por su capacidad para fermentar manitol, sorbi-
tol y L-arabinosa y mediante su crecimiento en agar Mac-
Conkey (cuadro 14-1), no obstante, se dsconocela relacin
de estascaractersticascon la patogenicidad. Las especiesde
Streptococcus aisladas de especies aviares y que se
relacionan con enfermedad incluyen S. zooepidemicus (en
ocasiones referida como S. gallinarum) del serogrupo anti-
gnico tipo C Lancefield y S.faecalis, S.faecium, S. durans y
S. avium del serogrupo D Lancefield (17) a este serogrupo
se le conocecomnmentecomo estreptococos retales. Se ha
propuesto que a estos estreptococos se les clasifique de
manera ms apropiada en el gnero Enterococcus (8),
cuestin que no se ha aceptado universalmente. En este ca-
ptulo, S.faecalis subespeciefaecalis, S.faecalis subespecie
liquefaciens y S. faecalis subespecie zymogenes se consi-
deran como S. faecalis. Se ha descrito una nueva especie,
S. pleomorphus, un anaerobio obligado en el contenido
normal del ciego de pollos, pavos y patos, pero an no se
determina su posible participacin en la enfermedad (3).
S. mutans, una bacteria frecuente de la cavidad oral en hu-
manos, se ha relacionado con septicemia y mortalidad en
gansos; es posible que los factores predisponentes sean el
agua de bebida y la calidad deficiente de la cama (24).
En pichones de competencia, se desarrollan tanto
infecciones experimentalescomo naturalespor s. bovis, el cual
ocasionasepticemia aguda e infecciones de las articulaciones
(9,11).
S. dysgalactiae se ha cultivado de aves de engorda con
celulitis, un problema observado en la piel y tejido subcu-
tneo durante el procesamiento (39).
Streptococcus avium o +
S. durans o
S. faecalis o +
S. faecium o
S. zooepidemicus* c
Fuente: (13, 16, 17)
* La fermentacin de manitol y L-arabinosa no se consideran
(Captulo 14)
A partir de lesiones de osteomielitis en pavos, se han
aislado especies de Streptococcus junto con E. coli y espe-
cies de Staphylococcus (7).
La endocarditis bacteriana, por lo comn relacionada
con estreptococos, se origina por numerosas bacterias
en infecciones en aves de manera natural y experimental.
stas incluyen S.faecalis (12,19,26), S.faecium (36,12),
S. durans (12), S. zooepidemicus(33), Staphylococcusaureus
y Pasteurella multocida (19). De los estreptococos aislados a
partir de infecciones de presentacin natural, S.faecalis es
el que se ha aislado con mayor frecuencia y es el ms
consistente en producir endocarditis bacteriana en infeccio-
nes experimentales por va intravenosa.
PA TOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
S. zooepidemicus se encuentra casi de manera exclusiva en
el excremento de aves, pero se ha documentado como una
causa de mortalidad en aves silvestres (25). De manera
experimental, los conejos, ratones, pavos, pichones, patos y
gansosson suceptibles. S.faecalis afecta a especiesde todas
las edades; es la entermedad ms seria que se desarrolla en
embriones y pollos jvenes de huevos contaminados
con materia tecal (1, 2). S.faecium (36) y S. mutans (24) se
han identificado como causas de mortalidad en patitos y
gansitos, respectivamente.
Por lo general, la transmisin de estreptococos es por
via oral y a travs de aerosoles (5); sin embargo, la transmi-
sin se desarrolla por heridas en la piel, en especial en
ponedoras en jaula. El serogrupo D de estreptococos ms
antignico resulta patgeno cuando se administra por va
intravenosa. La transmisin por medio de aerosol de
S. zooepidemicus y S.faecalis origina septicemia aguda en
pollos (1), Y despus de la inoculacin oral experimental
con esta ltima, hay elevada mortalidad por septicemia
aguda y granulomas hepticos (21), por lo cual S. faecalis
se considera como la causa de prdida de integridad del
epitclio intestinal, permitiendo, a su vez, que otras bacte-
rias, es decir, especies de Bacteroides, Catenabacterium,
Eubacterium y de Streptococcus produzcan granulomas
hepticos en pavos (31). Estas bacterias y las especies de
Propionibacterium, Corynebacterium. Staphylococcusy Lac-
tobacillus, con trecuencia se pueden aislar de granulomas
tiles en la diferenciacin de esta especie
 Otras enfermedades
bacterianas . 307

hepticos en pavos (31). Las infecciones entricas concu-

rrentes o cualquier trastorno que comprometa el epitelio
velloso intestinal, permiten la penetracin de estreptococos
del serogrupo D residentes, y ocasionan septicemia, endo-
carditis bacteriana o ambas. Los periodos de incubacin
varan desde un da hasta varias semanas, aunque lo ms
comn es que sea de 5 a 21 das.
La endocarditis bacteriana experimental (vegetativa o
valvular) resulta por la exposicin intravenosa; se sabe que
los aislamientos de S.faeca/is provenientes de intestinos de
aves en apariencia normales, pueden producir endocarditis
(19), la cual se presenta cuando la infeccin estreptoccica
septicmica progresa hacia subaguda o crnica (26).

Signos clnicos

Las infecciones estreptoccicas del serogrupo D en aves,

pueden ocasionar dos formas clnicas distintas: aguda cr-
nica y subagudacrnica. En la primera, los signos clnicos se
relacionan con septicemia e incluyen depresin, letargia,
lasitud, crestasy barbillas plidas, plumas erizadas, diarrea,
tembloresfinos de la cabezay disminucino cesede la produccin
de huevo. Con frecuencia, slo se encuentranavesmuertas.
En la forma subaguda crnica se puede observar de-
presin, prdida de peso corporal, claudicacin y temblores
de la cabeza. Los estreptococos aumentan la gravedad de la
blefaritis fibrinopurulenta y la conjuntivitis en pollos (6).
Cuando se inoculan pollos de manera experimental por va
intravenosa con S. faecalis, desarrollan leucocitosis, 2 a
3 das despus de la inoculacin; los valores ms elevados
se presentan en aves que desarrollan endocarditis (19);
predominan los heterfilos, junto con una ligera mono-
citosis. Las temperaturas corporales son elevadas y varan
de 42.2 a 43.3 C en aves con bacteriemia persistente y Figura 14-2. Infeccin de Streptococcus zooepidemicus
mostrando perihepatitis y peritonitis. (Peckham, Avian Dis.)
las cantidades de bacterias presentes en sangre perifrica
varan de manera considerable. Las aves clnicamente afec-
tadas mueren si no son tratadas. trombosis. La esplenomegalia se caracteriza por congestin
Con infecciones por S. zooepidemicus, los signos cl- e hiperplasia reticuloendotelial (21).
nicos comprenden lasitud, tejido y plumas alrededor de la Las lesiones por infecciones estreptoccicas crnicas
cabeza manchados con sangre, excretas amarillentas, ema- incluyen artritis fibrinosa, tenosinovitis o ambos, osteo-
ciacin, y crestas y barbillas plidas. mielitis, salpingitis, pericarditis fibrinosa y perihepa-
La transmisin por huevos o la contaminacin fecal de titis, miocarditis necrtica y endocarditis valvular (figura
los huevos incubados, ocasiona mortalidad en embriones al
final de la incubacin y un mayor nmero de pollitos o
pavipollos incapaces de romper el cascarn o salir del
cascarn durante la eclosin.

Lesiones

Las lesiones macroscpicas de S. zooepidemicus y de los

estreptococos del serogrupo D en la enfermedad aguda son
similares; se caracterizan por esplenomegalia, hepatomega-
lia (con o sin focos rojos a plidos o blancos, similares o de
1 cm), riones agrandados,congestin del tejido subcutneo
(con o sin liquido sanguinolento subcutneo o pericrdico)
y peritonitis. En pollos y pavipollos infectados en la incu-
badora se observa onf'alitis (2, 38).
Al microscopio, el higado presenta sinusoides conges-
tionados, dilatados con eritrocitos y hetertilosaumentados.
Si hay focos macroscpicamente, hay mltiples reas de Figura 14-3. Endocarditis bacteriana mostrando vegetacio-
necrosis, infarto o ambos, con acumulacin hetertila y nes de la vlvula mitral (flechas).
308 . Enfermedades de las aves (Captulo 14)

cuentran de manera ms consistente en la vlvula mitral y

Figura 14-4. Endocarditis bacteriana, mostrando infartos del
higado y del miocardio.
14-2). Por lo general, las lesiones valvulares vegetativas son
pequeasreasrugosas amarillentas, blancas o plidas en la tej ido, sepuedenencontrargranulomaslocales como resultado
superficie valvular (figura 14-3). Dichas lesiones se en-
con menor frecuencia en las vlvulas auriculoventriculares
artica o derecha. Aquellas lesiones macroscpicas adicio-
nales, relacionadascon endocarditis valvular, comprenden un
corazn agrandado, plido y flcido, con reas plidas a
hemorrgicas en el miocardio, en especial en la base de las
vlvula.'i, deba.iode la vlvulaatectadao el pice del corazn;
infartos en el hgado, bazo o corazn y, con menor frecuen-
cia, intartos en pulmones, riones y cerebro. Los infartos
pueden ser de color claro o hemorrgicos con mrgenes
afilados. En el hgado, los intartos suelen localizarse cerca
de los mrgenes ventrales y posteriores y estn bien demar-
cados, extendindose por deba.jo de la cpsula hacia el
parnquima (19) (figura 14-4). Las lesiones de mayor du-
racin tienden a tener una banda afilada, estrecha, de color
claro justo dentro del margen del infarto (26).
Al microscopio, las lesiones valvulares constan prin-
cipalmente de fibrina con bacterias, heterfilos, macrfagos
y fibroblastos. Existe edema intersticial y distorcin valvu-
lar infiltrativa, con depsito focal de plaquetas y fibrina, y
crecimiento microbiano subsecuente(19, 26). Los histioci-
tos cardiacos (miocitos de Anichkov) son numerosos en la
porcin fibrosa de la vlvula. Los pasos que conducen a las
lesiones valvulares vegetativas son 1) edema que des-
prende el epitelio superficial valvular, 2) depsito de fibri-
na, y 3) adherencia bacteriana a la fibrina y formacin de
colonias. Otras lesiones microscpicas relacionadas con la
endocarditis comprenden vasculitis cerebral e intartos, lep-
tomeningitis, glomerulonetntis y vasos pulmonares con
trombosis (26). Por lo general, las lesiones cerebrales se
encuentran confinadas al cuerpo estriado. En casi cualquier
de mbolos spticos. Los infartos hepticos se caracterizan

Figura 14-5. Margen de infarto heptico relacionado con endocarditis bacteriana, que muestra cmulos de bacterias (flechas),
reas necrticas (N), zona de heterfilos necrticos (H) y tejido heptico relativamente normal (L). H Y E, 400x.

por trombosisvenosaportal seguidade necrosis.Seobser-
van agregadosde bacteriasen las reasnecrticascon una
zona de heterfilos justo dentro del limite de necrosis,
una caracterstica
de la lesin (figure 14-5). En los vasos
contrombosis y dentro de los focos necrticoscon tin-
cionesgram tisulares, se aprecian colonias bacterianas
grampositivas.
DIAGNSTICO
La demostracin de bacterias tpicas de estreptococos en
pelculas sanguineas (figura 14-) o la impronta de mues-
tras de las vlvulas afectadas del corazn o lesiones de aves
con signos tpicos y lesiones, proporcionan un diagnstico
presuntivo de estreptococosis.
El aislamiento de S. zooepidemicus o cualquier estrep-
tococo del serogrupo D de Lancefield (sin contaminacin
fecal), a partir de lesiones tpicas en aves con signos clnicos
apropiadosconfirman la estreptococosis.Los estreptococosse
aislan con facilidad en agar sangre o medios diferenciales
ms especficos (12), los cuales deben ayudar a diferenciar
las especies.La fermentacin de manitol, sorbitol, arabino-
Sa,y el crecimiento en agar MacConkey, puedenauxiliar en la
diferenciacin de estreptococosen el serogrupo D Lancefield
y de S. zooepidemicus. Los tejidos preferidos para obtener
muestras para su cultivo comprenden hgado, bazo, sangre,
yema, lquidos embrionarios o cualquier rea sospechosa.El
diagnstico de endocarditis bacteriana se puede lograr con
basetn las vegetaciones valvulares con infartos secundarios
del miocardio, hgado, bazo o ambos. En casossospechosos,
es importante cultivar las lesiones para establecer el diag-
nstico definitivo y diferenciarla de otra bacteria.
El diagnstico diferencial incluye otras enfermedades
septicmicas bacterianas, es decir, estafilococosis, colibaci-
losis, pasteurelosis y erisipelosis.
TRATAMIENTO
El tratamiento incluye el uso de antibiticos como penicili-
na, eritromicina, novobiocina, oxitetraciclina, clortetraci-
clina, tetraciclina o nitrofuranos en las infecciones
agudas y subagudas. La enrofloxacina ha demostrado sen-
sibilidad in vitra para las especies de Streptacaccus (30).
Las aves afectadas clnicamente responden bien cuando se
tratan al inicio de la enfermedad; conforme sta progresas
dentro de una parvada, disminuye la eficacia del trata-
REFERENCIAS
1. Agrimi, P. 1956. Studio sperimentalesu alcuni focolai di
streptococcosinel pollo. Zooprotilassi 11:491-50l.
2. Alaboudi, A.R., O.A. Hammed, H.A. Basher,and M.G.
Hassen. 1992. Potential pathogenicbacteria trom deadin-
shell chickenembrvos.lraQiJ Vet Sci 5:109-114.
OtraseJ'!fermedades
bacterianas . 309
Figura 14-6. Streptococcus zooepidemicus en sangre de
pollos infectados de manera natural. Gram, 800x. (Peckham,
Avian Dis.)
miento. Se ha encontrado que la novobiocina es eficaz en
patos con infeccin por S. faecium (36). La bacitracina
en la dieta disminuye la incidencia en pollos jvenes de
algunas cepas de estreptococos del serogrupo O (4).
Ciertas cepasestreptoccicas pueden desarrollar resistencia
despus de la exposicin a antibiticos como la tilosina,
pero el tratamiento tal vez no abarque a todos los microor-
ganismos resistentes (22), por este motivo se debe definir la
sensibilidad antibacteriana de los aislamientos bacteria-
nos en cualquier caso clnico de estreptococosis, ya que
los estreptococos del serogrupo O varan en su resistencia y
susceptibilidad contra agentesque promueven el crecimiento
(14). Las tuerzas ambientales, esquemas de alimentacin,
estrs e interacciones entre genotipos diferentes y las con-
diciones de las casetasinfluyen en la respuestade los pollos
a las infecciones estreptoccicas (27, 37). No hay tratamien-
to para las aves con endocarditis bacteriana.
Se ha demostrado sensibilidad in vitro para S. bovis en
pichones tratados con penicilinas, macrlidos, lincomicina,
tetraciclinas, clorantenicol y nitrofuranos (10). La ampici-
lina en combinacin con corticosterona es eficaz en el
tratamiento de la infeccin con S.faecalis en pollos (18).
La prevencin y control requieren reducir el es-
trs, adems de la prevencin de enfermedades y trastornos
inmunosupresores. La limpieza y desinfeccin adecuadas
pueden reducir la tlora estreptoccica residente en el am-
biente para minimizar la exposicin externa. El uso de
formaldehdo disminuye la cantidad total de espe-
cies de Streptococcus en las incubadoras hasta en 85.7%. Se
ha demostrado la reduccin de siete cuentas 10g-10, en
comparacin con el uso de ozono, lo cual ha reducido
la cuenta bacteriana de cuatro 10g-10 (35, 41).
3. Barnes, E.M., C.S. Impey, B.J.H. Stevens,and J.L. Peel.
1977. Strcptococcuspleomorphussp. nov.: An anaerobic
strcptocoCCllS
isolatedmainly from fue caecaofbirds. J Gen
MicrobioIIO2:45-53.
4. Barnes.E.M.. G.C. Mead. C.S. Impev. and B.W. Adams.
310 . Enfermedades de las aves (Captulo 14)

1978.The etfect of dietary bacitrain on the incidence of

Streptococcus taecalis subspecies liquetaciens and related
streptococci in the intestines of young chicks. Poult Sci
19:713-723.
5. Brittingham, M.C., S.A. Temple, and R.M. Duncan.1988.
A survey afilie prevalence ofselected bacteria in wild birds.
J Wildl Dis 24:299-307.
6. Cheville, N.F., J. Tappe, M. Ackermann, and A. Jensen.
1988. Acute tibrinopurulent blepharitis and conjunctivitis
associated with Staphylococcus hyicus, Escherichia coli, and
Streptococcus sp. in chickens and turkeys. Vet Pathol
25:369-375.
7. Clark, S.R., H.Jo Barnes, A.A. Bickford, R.P. Chin, and Ro
Droual. 1991. Relationship of osteomyelitis and associated
soft.-tissue lesions with green !iver discoloration in tom tur-
keys. Avian Dis 35:139-146.
8. Collins, M.D., D. Jones, J.A.E. Farrow, R. Kilpper-
Balz, and K.H. Schleifer. 1984. Enterococcus avium
nom. Rev., combo nov.; E. casselitlavus nom. rev., comb.11Ov.;
E. durans110m.rev., combonov.; E. gallinarum combonov.; and E.
malodoratus
sp.nov. Int J SystemBacteriol34:220-223.
9 Dc Herdt, P., M. Desmidt, F. Haesebrouck, R. Ducatelle,
and L.A. Devriese. 1992. Experimental Streptococcus bovis
infections in pigeons. Avian Dis 36:916-925.
10. De Herdt, P., L.A. Devriese, B. De Groote, R. Du-
catelle, and F. Haesebrouck. 1993. Antibiotic treat-
ment of Streptococcus bovis infections in pigeons.
Avian PathoI22:605-615.
11. De Herdt, P., R. Ducatelle, F. Haesebrouck, L.A. Devriese,
B. De Groote, and S. Roels. 1994. An unusual outbreak of
Streptococcus bovis septicemia in racing pigeons (Columba
livia). Vet Rec 134:42-43.
12. Domermuth, C.H., and W.B. Gross. 1969. A medium for
isolation and tentative identification offecal streptococci, and
their role avian pathogens. Avian Dis 13:394-399.
13. Domermuth, C.H., and W.B. Gross. 1980. Streptococcosis,
In S.B. Hitchner, C.H. Domermuth, H.G. Purchase, and J.E.
Williams (eds.). Isolation and Identification of Avian Patho-
gens, 2nd ed. American Association of Avian Pathologists,
Kennett Square, PA, pp. 31-32.
14. Dutta, G.N. and L.A. Devriese.1982. Susceptibility offecal
streptococci of poultry origin to nine growth-promoting
agents. Appl Environ MicrobioI44:832-837.
15. Edwards, P.R., and F.E, Hull. 1937. Hemolytic streptococci
in chronic peritonitis and salpingitis of hens. J Am Vet Med
Assoc 91 :656-660.
16. Facklam, R,F., and R.B. Carey. 1985. Streptococci and
aerococci. In E.H. Lennette, A. Balows, W.J. Hausler, Jr.,
and H.J. Shadomy (eds.). Manual ofClinical Microbiology,
4th ed. American Society of Microbiologists, Washington,
DC, pp. 154-175.
17. Farrow, J.A.E., D. Jones, B.A. Phillips, and M.D. Collins,
1983, Taxonomic studies on some group D streptococci. J Gen
MicrobioI129:1423-1432.
18. Glass, S.E. 1993. Personal communication.
19. Gross, W,B. 1991. Use of corticosterone and ampicillin tor
treatmentofStreptococcus faecalis intection in chickens. Am
J VetRes 52:1288-1291.
20. Gross, W.B., and C,H. Domermuth. 1962. Bacterial endo-
carditis ofpoultry. Am J Vet Res 23:320-329.
21. Hefnawy, Yo, and M. Sabah. 1990. Quality evaluation of
readytoeatpoultry in AssiutCity. AssiutVetMedJ 23: 119-125.

INTRODUCCiN
Por lo general, la erisipelosis en las aves consiste en una
infeccin individual aguda fulminante en una parvada.
La infeccin y la enfermedad se han comunicado en muchas
especies de diferentes vertebrados, ya sea como contami-
nante (pescado) o como infeccin. En aves, su importancia
econmica primaria se presenta como una enfermedad de
pavos, originada por Erysipelothrix rhusiopathiae, que tam-
bin causaerisipelosis en cerdosy erisipeloide en humanos.No
obstante, se describi una segunda especie genmica,
E. tonsillarum, con base en estudios de homologa de DNA
con cepas de E. rhusiopathiae (75). Takahashi y colabora-
dores (77) informaron que ninguna de las 14 cepas de
E. tonsillarum probaron inducir ningn signo de la enfer-
medad o lesiones cuando se inocularon por va intra-
muscular (1M) en pollos White Leghorn. Estos mismos
investigadores sugirieron considerar a E. tonsillarum como
un patgeno potencial para los pollos. Aunque al prin-
cipio se inform que no era patgeno para los cerdos, algu-
nas cepas de E. tonsillarum inducen la enfermedad en esta
especie(25). Evidencias recientes indican que puede haber
una especiegenmica distinta a E. rhusiopathiae y E. tonsilla-
rum (76). Este captulo se enfoca a E. rhusiopathiae, excepto
cuando seanecesario diferenciarla de E. tonsillarum.
Los brotes de importancia econmica son poco fre-
cuentes en especies aviares distintas a los pavos. Se ha
informado de prdidas ocasionales de aves individuales
dentro de una parvada, y tambin se han presentado bro-
tes de poca importancia econmica en pollos y patitos (49).
E. rhusiopathiae ha causado brotes de erisipela en faisanes,
patos, gansos, gallinas de Guinea, perdizindia, colimbos y
ems (13, 22, 32, 34, 38, 39, 42, 61, 83).
La erisipelosis no slo ocasiona mortalidad, sino que
con frecuencia afecta la fertilidad del macho. Las prdidas
adicionales a la venta, se deben a falta de terminado, deco-
miso o descalificacin resultantes de la evidencia postmor-
tem de la septicemia. Se informa que las parvadas afectadas
disminuyen su produccin de huevo.
La erisipeloide en humanos puede ser una infeccin
local o septicmica, y en ocasiones mortal. En particular, es
una enfermedad de pescadores, carniceros, trabajadores de
cocina, mdicos veterinarios y productores de pavos. Por su
parte, Silberstein (71) menciona endocarditis y encefalitis
en humanos tratados con penicilina. Se ha hecho el diagns-
tico presuntivo de la infeccin en parvadas de pavos como
resultado de la infeccin de algn trabajador o un insemina-
doroEn casi todos los casos, la enfermedad es precedida por
una lesin como un corte. Reboli y Farrar han compi-
lado una revisin completade E. rhusiopathiaecomo un
patgeno laboral (62).
Otras erifermedades bacterianas 3JJ
.J:M Bricker y KM Saif
HISTORIA
Antes de 1936 se inform de casos espordicos de la infec-
cin en varias especies de aves; 8eaudette y Hudson (4)
fueron los primeros en Ilamar.Ja atencin en el Norte de
Amrica acerca de la importancia econmica de la enferme-
dad en pavos; poco tiempo despus se inform de otros
brotes. La enfermedad es de importancia econmica para
los productores de pavos en algunas partes de EVA, y se
ha informado de vez en cuando en uno o pequeos grupos
de otras especies de aves.
Con el amplio uso de la inseminacin artificial en
pavos; la prevencin de la erisipelosis lleg a ser un proble-
ma que enfrentan los productores de huevos incubables de
pavo. Con el crecimiento de pavos en mayor confinamiento,
ha llegado a ser menos importante, excepto en las reas
endmicas.
Despus de la introduccin de bacterinas al inicio del
decenio de 1950 y la disponibilidad de penicilina como un
tratamiento, se han seguido varios programas de vacunacin
preventiva, tratamiento o ambos. A pesar de esto, se presen-
tan casos de erisipelosis despus de la inseminacin en
gallinas de pavo.
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
E. rhusiopathiae es de distribucin mundial. La adaptabili-
dad del microorganismo est indicada por su capacidad para
infectar a una gran variedad de especies de vertebrados, ya
que se ha aislado de tejidos de aves, mamiferos, reptiles y
anfibios, al igual que en la superficie limosa de peces.
Los brotes de erisipelosis en aves se desarrollan de
manera espordica, aunque existen lugares en el mundo
donde la enfermedadesendmica.Aunque seha informado de
la enfermedad con mayor frecuencia en machos que en
hembras,no existediferencia de susceptibilidadentre los sexos.
Las observaciones de campo sugieren que la via de entrada
(la piel) se logra con mayor frecuencia en los machos, pero
la incidencia en gallinas ha aumentado debido a la insemi-
nacin artificial y al manejo frecuente de las hembras.
ETIOLOGA
Clasificacin
E. rhusiopathiae (antes E. insidiosa) pertenece a la familia
Lactobaci//aceae (12). El microorganismo es un bacilo
312 Enfermedades de las aves
grampositivo que tiende a decolorarse y formar largos
filamentos, adems de que no forma esporas, no es acido-
rresistente ni mvil. Barber (3) y Nelson y Shelton (56)
informaron que se parece a las especies de Listeria; sin
embargo, demostraron notables diferencias de cultivo.
Se parece a las micobacterias en que tiene un alto contenido
de lpidos en su pared celular (casi 30%); es similar a ciertas
bacterias gramnegativas, pero con menos contenido de he-
xosamina, pero difiere de ellas en que tienen un complemento
limitado de aminocidos (43).
Morfologa y tncn una atmsfera de 5 a 10% de bixido de carbono. Despus
La morfologa celular de E. rhusiopathiae es variable. Las
clulas obtenidas de colonias lisas o aisladas de tejidos de
aves con infeccin aguda, son bastones delgados, rectos o
ligeramente curvos que miden de 0.2 a 0.4 por 0.8 a 2.5 J.lm,
y pueden presentarse solas o en cadenas cortas. Los mi-
croorganismos de cultivos ms viejos o de colonias rugosas
son bastones filamentosos y pueden formar masas que
semejan micelios. Por lo general, estos bastones filamento-
sos parecen algo gruesos y pueden parecer cuentas de
rosario despus de la tincin; la forma filamentosa empieza
a aparecer despusde varios pasesen medios artificiales. Es
posible observar los bastones cortos y los filamentos en la
misma colonia (colonia tipo intermedio). Las cepas de
E. rhusiopathiae se tien de grampositivo, pero tienden a
decolorarse, una caracterstica particularmente notable en
cultivos viejos. E. tonsillarum es morfolgcamente indis-
tinguible de E. rhusiopathiae.
Requerimientos de crecimiento
E. rhusiopathiae es un anaerobio facultativo y crece con
rapidez, aunque disperso, en medios de cultivo ordinario y
moderadamente bien en caldo de tioglicolato y otros caldos
que contienen componentes de suero y suero. Crece bien
especialmente en profundos pinchazos de medios semisli-
dos preparados agregando 0.5% de agar al caldo de fosfato
de triptosa. El oxgeno reducido o un mayor bixido de
carbono (5 a 10%) favorecen su crecimiento, pero no es
absolutamente necesario. Smith (72) describi la apariencia
del crecimiento en cultivo de caldo de infusin de carne a
las 24 horas como "una apariencia opalescente..., que al
agitarsese vuelve una delicada masade nubes". La adicin de
suero al caldo favorece el crecimiento con la formacin
de sedimento polvoso despusde 24 horas. Los hidrolisatos
proticos, la glucosa y ciertos detergentes, como el Tween
80, tambin aumentan el crecimiento. E. rhusiopathiae cre-
ce a una temperatura que vara de 35 a 37 C. El pH ptimo
para el crecimiento es alcalino, de 7.4 a 7.8. Se ha informado
que el cido olico y la ribotlavina son esencialmente para
el crecimiento. Este microorganismo no forma pelcula.
Morfologa de la colonia
Se han descrito tres diferentes tipos de colonias para
E. rhusiopathiae. Las colonias lisas se ven hmedas,
sin color a gris azuloso, y del tamao de un punto de alfiler
(0.5 a 0.8 mm) con bordes lisos; casi todas las cepas de
E. rhusiopathiae v los microorganismos aislados de manera
(Captulo 14)
directa a partir de tejidos infectados forman este tipo de
colonias. Sin embargo, algunas cepas, desarrollan colonias
rugosas que consisten de largos bastones filamentosos en-
grosados, de apariencia opaca, planos, secos y del tamao
de la cabeza de un alfiler (1 a 2 mm) con bordes irregulares
o lobulados. La disociacin de la colonia de tipo rugoso
hacia liso, se describecomo una colonia de tipo intermedio en
la cual se pueden identificar bastones y filamentos cortos.
La mayor parte de las cepas originan una zona de hemlisis
alta en un medio que contiene 5 a 10% de sangre de equino
o de bovino, luego de 2 a 3 das de incubacin a 37 C en
de 48 horas de cultivo por inoculacin de pinchazo en
gelatina incubada a 21C se presentaun tipo de crecimiento
en cepillo en los tubos de prueba (proyecciones radiales
laterales).
Propiedades bioqumicas
E. rhusiopathiae fermenta galactosa, dextrosa, fructosa,
maltosa, lactosa y levulosa sin producir gas. E. tonsillarum,
difiere en su capacidad para fermentar sacarosa(76). Por lo
general, el agar acetato de plomo o el agar de triple hierro
azcar (THA) se ennegrecen, sealando la produccin de
sulfuro de hidrgeno (H2S), y en ocasiones fermentan xilo-
sa; aunque se han aislado cepas que no producen H2S (6).
En ocasiones, la leche tornasol se acidifica ligeramente sin
coagulacin. El microorganismo es catalasa negativo, no
produce indol, no reduce nitritos, es Voges-Proskauer y rojo
metilo negativo, no hidroliza la esculina, y tampoco reduce
el azul de metileno a 0.10/0.White y Shuman (88) encontra-
ron que vari el patrn de fermentacin con el medio, el
indicador y el mt6do de medicin de la produccin de
cido; establecieron que el medio ms confiable fue el suero
ms la basede Andrade. De los tres mtodos utilizados para
medir la produccin de cido (indicador quimico, cambio
en el pH y produccin de acidez titulable), encontraron que
el indicador qumico brind los resultados reproducibles
ms vlidos.
Resistencia a los agentes quimicos y fsicos
E. rhusiopathiae es muy resistente a varios factores am-
bientales y qumicos, as como a la desecacin; puede
sobrevivir a procesosde ahumado utilizados para procesar la
carne; puede permanecer viable en carne congelada o enchi-
lada, sangre seca, cadveresen descomposicin o harina de
pescado.Fuerade los tejidos, muere a 70 C en 5 a 10 minutos.
Vallee (84) sugiri que el microorganismo permanece viable
en el suelo y se multiplica en un microambiente alcalino
durante la temporadade calor. Sin embargo, Wood (91) infor-
m que en condiciones experimentales, E. rhusiopathiae se
inactiv a diferentes ndices en suelo, cuando se probaron
los parmetros de temperatura, pH y contenido con materia
orgnica; la temperatura ejerci el mayor efecto en la viabi-
lidad. Las poblaciones del patgeno sobrevivieron durante
35 das a 3 C y por dos das a 30 C. Los microorganismos
no sobrevivieron ms de 11 a 18 das en varias condiciones
del contenido de materia orgnica y pH. E. rhusiopathiae
se destruy en poco tiempo por medio de una concentracin
de 1:1000 de bicloruro de mercurio. solucin de hidrxido

de sodio a 0.5% cresol lquido a 3.5% o en una solucin de
fenol a 5%. El microorganismo esresistentea 0.00 1% de cristal
violeta, 0.5% de telurita de potasioy puedecrecer en presencia
de cido de sodio a 0.1%.
Estructura antignica y toxinas
Sawada y Takahashi (68) vacunaron ratones y cerdos con
filtrado de cultivos y encontraron que estaban protegidos
contra gran parte de los serotipos de E. rhusiopathiae.
stos y otros estudios indicaron que esencialmente todas las
cepas de E. rhusiopathiae presentan al menos uno o ms
antgenos (28, 73, 92). Estos antgenos son termolbiles y
se forman a partir de protenas o un complejo de protenas,
carbohidratos y lpidos (89). Lachmann y Deicher (48)
infirieron la presencia de una cpsula despus de descubrir
una superficie de un polisacrido de 14 000 a 22 000 pm;
por su parte, Shimoji y colaboradores (69), demostraron una
cpsula utilizando microscopia de transmisin electrnica,
la cual mostr engrosamiento polar en algunas cepas de
E. rhusiopathiae.
Un antgeno termoestable (peptidoglucano de pared
celular) se utiliz para diferenciar a E. rhusiopathiae en
serotipos. Estos antgenos se extraen con facilidad de!
microorganismo utilizando cido o por esterilizacin en
autoclave de un cultivo inactivado de clulas completas
para una hora a 121C. La determinacin de los serotipos se
acompaa de sistema de doble difusin en gel utilizando
sueros especficos hiperinmunitarios de conejo. El siste-
ma preferido para la serotipificacin de los aislamientos
E. rhusiopathiae es un sistema numrico descrito por Kus-
cera (47). Con dicho sistema numrico, las cepas previa-
mente designadas como tipos A o B, ahora corresponden a
los tipos 1 y 2, respectivamente. Aunque se han descrito 26
serotipos de E. rhusiopathiae (25), la identificacin reciente
de E. tonsillarum como una especie distinta ha permitido
una divisin del esquema de serotipificacin. Takahashi
(76) inform que las cepas de los serotipos 3, 7, 10, 14, 20,
22 Y 25 corresponden a E. tonsillarum y que las cepas de
E. rhusiopathiae pertenecen a los serotipos 1, 2, 4, 5, 6, 8,
9,11,12,15,16,17,19,2IotipoN:stasltimasnopresentan
un antgeno de tipo especfico. Las cepas pertenecientes a
los serotipos 13 y 18 muestran bajas cantidades de homolo-
ga de DNA con E. rhusiopathiae y E. tonsillarum y tal vez
constituyan una especie genmica distinta. Se describieron
los subtipos de algunos serotipos, es decir, serotipos 1 y 2 Y
se desingan por un nmero seguido por una letra minscula.
Casi todas las cepas E. rhusiopathiae aisladas de las aves
pertenecena los tres serotipos principales: los tipos 1 (wnbos
subtipos la y lb), 2 Y 5 (21, 24, 83, 95). Partridge y
colaboradores (60) clonaron y caracterizaron una pro-
tena de estrsbacteriana designada DnaK, la cual se expresa
mucho en E. rhusiopathiae. No se han demostrado t1agelos
en E. rhusiopathiae y el microorganismo no produce toxinas
conocidas.Los antgenosprotectoresse estudian en la seccin
titulada Prevencin y control.
Clasificacin de cepas
La clasificacin de las cepas se basa, en su mayor parte, en
estudiosserolgicosy no en la actividad biolgica o bioqumica.
Otras erifermedadesbacterianas 313
White y Shuman (88) notaron que el patrn de fermentacin
de una cepa en particular no vara mucho, y tampoco existe
correlacin informada entre la agrupacin serolgica y el
patrn bioqumico de las cepas de E. rhusiopathiae aisladas
de aves y la produccin de formas septicmicas, urticariales
o endocardiales de erisipelosis o del estado portador (7, 87).
Chooromoney y colaboradores (14) analizaron cepas de
especies de Erysipe/othrix mediante electrotoresis enzimtica
multilocus e indicaron que la serotipificacin no fue confia-
ble para estudios epidemiolgicos, aunque el anlisis de los
serotipos fue til cuando un tipo electrofortico contena se-
rotipos mltiples o subtipos o para cepas aisladas de diferentes
especies y de virulencia variable.
Patogenicidad
E. rhusiopathiae es patgena para pavos a cualquier edad y
en ambos sexos, luego de la exposicin a una variedad de
vas parenterales. Tambin se origina la infeccin y la
enfermedad en pavos inoculados por va oral con microor-
ganismos propagados en vitelo de embrin de pollo (16) o
cuando se permite que los pavos se alimenten de pavos que
mueren por erisipelosis. No obstante, varios investigadores,
han informado dificultad para reproducir experimentalmen-
te la mortalidad de manera consistente con aislamientos de
E. rhusiopathiae de origen aviar (2, 23). La reduccin del
nmero de pasa.ies Cf1 medios artificiales a un mnimo
absoluto, parece ser esencial para conservar la virulencia del
microorganismo. Boyer y Brown (9), mantuvieron la viru-
lencia de una cepa de E. rhusiopathiae mediante el almace-
namiento de hgado infectado a 4 C, lo cual sirvi como
una fuente del microorganismo para otro pase en aves.
Adems de los pavos, otras especies aviares son suscep-
tibles a la infeccin con E. rhusiopathiae. tanto en condicio-
nes experimentales como de campo y se ha informado de
graves prdidas en pollos, patos y gansos despus de brotes
de la enfermedad que se desarrollan de manera natural.
Por medio de experimentos, Malik (52), demostr que los
cultivos virulentos de E. rhusiopathiae administrados por
va parenteral producan una septicemia en pollos menores a
14 das de edad. Sin embargo, en pollos de mayor edad,
la septicemia slo poda producirse por medio de la instila-
cin intrapalpebral o subconjuntival del patgeno junto con
lesin en ese tejido. La administracin de hidrocortisona no
slo aument la susceptibilidad a E. rhusiopathiae, sino que
acort el curso de la infeccin y aument la mortalidad; por
tanto, parece que aument la patogenicidad.
Por lo general, la inyeccin parenteral de casi to-
das las cepas aviares del microorganismo mata ratones
(Mus musculus), pichones y pavos, pero sobreviven los cer-
dos de Guinea y los pollos. Iliadis (40) comunic que los
pichones resultaron ms susceptibles a la inoculacin intra-
ven osa que a la oral.
El mecanismo o mecanismos, por los cuales los mi-
croorganismos originan la enfermedad se entienden menos.
Takahashi y colaboradores (74) informaron de una correla-
cin entre patogenicidad para ratones y cerdos. Las bacterias
fijas directamente a las microvellosidades de las clulas y la
capacidad de E. rhusiopathiae para adherirse podan disminuir
de manera muy notable tratando a la bacteria con calor o tripsina.
Otros investigadores han demostrado que E. rhusiopathiae
3 J4 . Ey{fermedadesde las aves
aislada de cerdos con endocarditis, mostr un mayor grado
de adherencia al tej ido valvular del corazn de cerdo (10,
45). Inicialmente se pens que la enzima hialuronidasa
participaba en la virulencia de E. rhusiopathiae, pero estu-
dios posteriores no revelaron alguna relacin entre la pro-
duccin de hialuronidasa y la patogenicidad de una cepa
particular (57); sin embargo, la enzima neuraminidasa pa-
rece correlacionarse mejor con la virulencia de aislamientos
de E. rhusiopathiae. Esta enzima se produce durante el
crecimiento logartmico, y Muller (54) inform que la can-
tidad de actividad de la enzima es menor en cepas de ba.ia
virulencia o cepas avirulentas, en comparacin con los
aislamientos muy virulentos. Sin embargo, no parece existir
relacin, entre la cantidad de actividad de la neuraminidasa
y el serotipo. En una revisin de erisipela, Wood (93)
observ que un anticuerpo especfico contra esta enzima de
E. rhusiopathiae se identific en un antisuero de erisipelosis
comercial producido en equinos y de suero de conejos
hiperinmunizados con neuraminidasa de E. rhusiopathiae.
Se comprob que esta preparacin de conejo podra inducir
cierta proteccin en ratones despus de la exposicin al
microorganismo. No se ha demostrado que la neuraminida-
sa de E. rhusiopathiae tenga actividad txica y sta se debe
producir en grandes cantidades para ser activa en la patog-
nesis, una condicin que tal vez se presente en la forma
septicmica de la enfermedad.
Aunque los primeros intentos no establecieron las
relaciones entre virulencia y la estructura qumica, la estruc-
tura antignica y la morfologa, Shimoji y colaboradores
(69), demostraron, al menos en parte, que la vrulencia de
E. rhusiopathiae para ratones se relacionaba con la presen-
cia de cpsula. Partridge y colaboradores (60), sugirieron
que la expresin de grandes cantidades de la protena DnaK
puede permtir que el microorganismo resista la oxidacin
y que sobreviva al bajo pH del ambiente del fagolisosoma
despus de la fagocitosis. Timoney (79) not antes que
E. rhusiopathiae virulenta se inactiv de manera ineficiente
in vitro por la capa flogstica de los leucocitos obtenida de
cerdos; tambin examin la capacidad de los macrfagos
para inactivar a E. rhusiopathiae virulento; aquellos prove-
nientes de ratones inmunes infectados con E; rhusiopathiae,
inactivaron ms bacterias y lo hicieron con mayor velocidad
que las de ratones no inmunes (78). Estos estudios sugieren
un componente celular en la respuesta inmunitaria contra
E. rhusiopathiae, el cual puede estar relacionado con su
capacidad para producir varios factores virulentos con el
propsito de ayudarlos a resistir o sobrevivir a la fagocitosis.
Estos factores incluyen factores de adhesin especfica
(cpsula o adhesinas), enzimas tales como neuraminidasa y
protenas de estrs.
. PATOGNESISy EPIZOOTIOLOGA
Van Es y McGrath (85) citaron a Nocard y Leclainche,
quienes en 1903 sealaron que "en el presente estado de
nuestro conocimiento es imposible explicar el misterioso
comportamiento de contagio", lo cual an es bsicamente
cierto. Corstvet (16) encontr al microorganismo eliminado
en heces de pocas aves despus de 41 das despus de
la inoculacin. En otros experimentos, el microorganismo
(Captulo /4)
persista en sangre por varias semanasdespus de la inocu-
lacin (20), y se ha informado que el microorganismo puede
sobrevivir en el suelo (8, 94), Y que ste puede servir como
una fuente del microorganismo. Aunque se sabe que el suelo
es un reservorio del microorganismo por largos periodos en
ciertas condiciones, y que los cerdos y ovinos, al igual que
otras especiessilvestres, pueden ser portadores del microor-
ganismo, no se ha establecido una clara relacin entre la
presencia de la infeccin en aos anteriores entre la misma
especie (es decir, pavos) y brotes subsecuentes entre las
parvadas (64). Wood (93) seal que el tiempo de sobrevi-
vencia del microorganismo no exceda los 35 das en suelos
de prueba mantenidos en diferentes condiciones de tempe-
ratura, pH, contenido de humedad y contenido de materia
orgnica.
Huspedes naturales y experimentales
Se ha aislado al microorganismo de manera natural de
pavos, pollos, patos, gansos, ems, gallinas de pantano,
colimbos orejones, pericos, gorriones, canarios, pinzones,
tordos, mirlos, palomas, codornices, patos salva.ies,cigea
blanca, gaviota del arenque, guilas doradas, faisanes, es-
torninos, pavo real, periquitos, cerdos, ovinos, bovinos,
peces marinos y de agua dulce, varias aves cautivas y
mamferos, ardillas, ratones domsticos y de pradera, delfi-
nes y cocodrilos (6, 8, 26, 31, 34, 41, 42, 44, 49, 94). De los
informes existentes, parece que difieren en cuanto a suscep-
tibilidad las diferentes poblaciones de aves. La resistencia
gentica puede ser importante en la susceptibilidad a la
enfermedad con base en un informe acerca de un brote en
pavos con diferente carga gentica (67). Los huspedes
experimentales son los pichones, pavos, pollos, pericos,
ratones y ratas (8, 29, 30).
Transmisin, portadores y vectores
La va de entrada real y ]a patognesis de la infeccin de
E. rhusiopathiae en aves (y en animales, sin incluir al ser
humano) no se ha establecido de manera definitiva; aunque
se ha sugerido al material contaminado como la fuente de
la infeccin y la entrada a travs de prdida de ]a continuidad
de membranas mucosas o la piel.
El canibalismo y las peleas entre las aves aumentan en
apariencia las prdidas. Permitir que los cadveres perma-
nezcan en los corrales para que sean picoteados o comidos
por las dems aves, tambin aumenta la diseminacin y las
prdidas hasta ndices impredecibles.
En varios experimentos, Corstvet (16) obtuvo una
mortalidad de 50% en pavos mediante la inoculacin oral
de microorganismos virulentos aislados en fresco, que cre-
cieron en saco vitelino de embriones de pollo, en cambio,
no result infeccioso el caldo de cultivo instilado por va
oral, intranasal o en el saco conjuntival (sin dao de la
membrana)(33). Corstvet (16) Y Bricker y Saif(ll) encontra-
ron que la inoculacin subcutnea(SC) de cultivos virulentos
result en multiplicacin local seguida por septicemia, con
80 a 100% dc mortalidad en pavos susceptibles.
Sadler y Corstvet (66) y Corstvet (20), mostraron
que pocos pavos infectados por va SC permanecieron
como portadores durante periodos variables. Los portadores

asintomticos de E. rhusiopathiae tal vez no se detecten
antes o despus de la necropsia. El nmero de microorga-
nismos utilizados para la exposicin de pavos, la va de
inoculacin (oral o parenteral), la admnistracin de antibi-
ticos, el tiempo y la exposicin despus de la vacunacin y
la edad del pavo, aparentemente no influyen en el estado de
portador, el cual se produce en muy pocas aves. Los aisla-
mientos de E. rhuSiopathiae a partir de portadores resultan
ms frecuentes de tonsilas cecales, hgado, intestino grueso,
corazn y sangre (18,20,66). Xu y colaboradores (95)
informaron de un total de 95 aislamientos obtenidos de la
faringe de pollos, patos y gansos sanos.
La importancia de los vectores en la transmisin no se
conoce. Wellmann (86) encontr que este patgeno poda
transmitirse de manera mecnica de ratones enfermos a
pichones a travs de moscas comunes, moscas de establo,
mosquitos y otros insectos mordedores.
Hall, inform que en Inglaterra se present un brote de
erisipela en pollos (36). Algunas pollonas escaparon de su
corral, llegaron a un rea contaminada ocho aos antes con
heces de cerdo con erisipelosis y luego regresaron a sus co-
rrales originales. Slo se afectaron las pollas de estos corra-
les; las pollonas confinadas no expuestas permanecieron
sanas.
Madsen (50), sugiri que el lavado con lluvia contami-
nada con heces de ovino, inici un brote en pavos. Polner y
colaboradores (61) comunicaron un brote en gansos que
tenan acceso a varios cientos de acres de pastura, que fue
el sitio original de una granja de cerdos, y que antes del Qrote
se habia utilizado durante cinco aos para ovinos de engor-
da. La harina de pescado y el pescado en general, se han
citado como probables fuentes de infeccin para especies
de aves (8, 33, 55).
Periodo de incubacin
En brotes de presentacin natural, no se puede definir con
certeza el periodo de incubacin. La inoculacin experi-
mental SC de pavos con 104 a 106 microorganismos, por lo
general los mata casi a todos en 44 a 70 horas; pocos mueren
despus de 96 a 120 horas. Con la exposicin oral, los
signos de la enfermedad se presentan generalmente 2 a
3 das despus que con la inoculacin SC y con una morta-
lidad menor. En ocasiones, algn pavo muere 2 a 3 semanas
despus de la inoculacin oral. Luego de un inculo SC de
102en vez de 104a 106 microorganismos, los signos se prc-
sentan con un retraso de 24 horas. El periodo de incubacin
no parece variar entre los pavos de 7, 12, 16 Y 20 semanas
de edad, o entre los sexos.
Signos
Pavos
Por lo general, los brotes empiezan de manera repentina,
con prdidas de una o varias aves; los dueos pueden
sospechar de muerte por intoxicacin, lesiones repentinas,
o depredadores. Se pueden observar aves con diarrea (en
especial los sementales), pero estos individuos se recuperan.
.Justoantes de la muerte de algunas aves, pueden encontrarse
diarreicas y con marcha inestable. Algunas pueden tener
lesiones cutneas; los machos afectados pueden tener el
Otrasenfermedades
bacterianas . 315
moco (el apndice tubular carnoso en la superficie dorsal de
la cabeza) rojizo y turgente; algunos pavos se les corta el
apndice poco despus de nacer, por lo cual muchas veces
no se observa esta lesin. En algunos casos se observa
emaciacin gradual, debilidad y signos de anemia, en los
cuales la endocarditis es la causade muerte; otros pavos con
vegetaciones (en especial aves vacunadas) mueren de ma-
nera repentina sin signos, tal vez como resultado de embo-
lias. Se ha informado de prdidas repentinas de gallinas 4 a
5 das despus de la inseminacin artificial con peritontis,
congestin perineal y decoloracin de la piel.
Otras aves
Los principales signos en pollos son debilidad general,
depresin, diarrea y muerte repentina. En aves de postura,
la produccin de huevo puede disminuir; sin embargo,
Kilian y colaboradores (44) sealaron que no habla una
disminucin inmediata en la produccin de huevo en pollo-
nas de postura, aunque los signos fueron evidentes; ms
tarde, la disminucin fue de 50 a 70%. Por lo general, los
patos, gansos, faisanes y codornices afectados se deprimen,
presentan diarrea y mueren de manera repentina.
Morbilidad y mortalidad
La morbilidad y mortalidad son a menudo ms o menos las
mismas que en pavos no vacunados. En otras especies de
aves, los ndices de morbilidad y mortalidad tambin son
aproximadamente iguales, ya que mueren casi todas las aves
enfermas; no obstante, en parvadas inmunizada.." algunas
aves pueden deprimirse y recuperarse. Tanto la morbilidad
como la mortalidad varan desde enfermedad a muerte de
aves en buenas condiciones, hasta la prdida repentina
de varias aves en 24 a 48 horas. La mortalidad varia de
mucho menos de 1% hasta 25 a 50% en un grupo determi-
nado; esto podra deberse a la inmunizacin previa o al
tratamiento temprano, y en el caso de las diferentes especies
aviares, tambin varian los indices de mortalidad.
Lesiones macroscpicas
En brotes que se presentan de manera natural, las lesiones
sugieren una septicemia generalizada y se han observado las
siguientes lesiones en diferentes brotes en pavos: congestin
generalizada; degeneracin grasa en el borde anterior del
muslo; degeneracin y hemorragia en grasa pericrdica;
hemorragias petequiales en la grasa abdominal; hemorragia
en msculo cardiaco; y el hgado se aprecia agrandado,
friable, y tal vez manchado, al igual que el bazo y los
riones. Otras lesiones macroscpicas pueden comprender
exudado fibrinopurulento en las articulaciones y saco peri-
crdico, placas de fibrina en msculo cardiaco, engrosa-
miento del proventrculo y la pared de la molleja con
ulceracin, pequeos ndulos amarillos en los ciegos, ente-
ritis catarral o sanguinocatarral, endocarditis vegetativa,
lesiones cutneascostrosasoscuras, un moco rojizo turgente
e irregular en los machos, hidropericardio y vasos sangul-
neos viscerales distendidos (64). Otras lesiones apreciadas
con frecuencia variable en brotes de campo, fueron
enrojecimiento difuso de la piel y un color rojo ladrillo sucio
en el msculo. Algunas aves que murieron no presentaron
316 . Enfermedades de las aves
Figura 14-7. Erisipela aguda, en corazn de pavo. Hemo-
rragias intersticiales y separacin de fibras miocrdicas (ede-
ma). H y E, 100x.
lesiones distintas a una enteritis catarralligera y petequias
en la grasa del corazn.
En infecciones experimentales, son comunes algunas
de las lesiones observadas en los brotes de presentacin
natural. La endocarditis, excepto en aves vacunadas,es poco
frecuente en aves infectadas de manera experimental. En
algunos casos de campo, y en aves vacunadas dos veces o
ms con bacterina y expuestas por va intravenosa, se pre-
sent insuficiencia cardiaca congestiva con vegetaciones en
las vlvulas auriculoventriculares (algunas veces se exten-
dan hacia la aorta mucho ms de 7 cm). Los pavos porta-
dores asintomticos, por lo general, no presentan lesiones
macroscpicas.
En por lo menos dos brotes de campo en gallinas
ponedoras, no se observaron las lesiones en endocardio,
articulaciones y piel (6). En patos, gansos y faisanes, las
lesiones son similares a las observadas en otras especiesde
aves, con la presentacin adicional de reas congestionadas
oscuras en los pliegues plantares en los patos.
Histopatologa
En general, las caractersticas histopatolgicas de la erisi-
pelosis aguda en pavos se reflejan en los hallazgos macros-
cpicos observados y las alteraciones celulares especficas
(Capitulo 14)
Figura 14-8. Erisipela aguda en hgado de pavo. Trombo de
fibrina que contiene agregados de bacterias en los vasos san-
guneos portales centrales. Degeneracin vascular grave de
hepatocitos circundantes y varias clulas reticuloendoteliales
(Kupffer), sinusoidales, basfilos son evidentes. H y E, 100x.
son las que se esperaran en infecciones septicmicas (5).
En el cuadro hstopatolgco, los cambios vasculares son
los ms evidentes con engrosamiento generalizado de vasos
sanguneosy conductos sinusoidales en casi todos los rga-
nos, aunque existe la certeza de dao central (cardiaco o
vasomotor) por la congestin vascular, tambin hay eviden-
cia de dao vascular directo, mientras el edema y las hemo-
rragias. en especial notables en pulmones y corazn (figura
1~-7), son evidencia de dao vascular grave; resultan fre-
cuentes los agregados intravasculares de bacteras acompa-
adas por trombos de fibrina en capilares, sinusoides y
vnulas; tambin es comn la sobrehialinzacin de las
paredes de los vasos afectados. Adems, la presencia cir-
cundante de clulas endoteliales vasculares o clulas retcu-
loendoteliales (RE) de sinusoides, es un dato histolgico
confirmatorio, y en hgado y bazo se pueden demostrar las
bacterias en el interor de las clulas RE.
El dao a las clulas parenqumatosas es generalizado
en laerisipelosis aguda y en particular evidente en el hgado,
bazo y riones. Los cambios degeneratvos en clulas
hepticas varan desde hinchazn nubosa con disociacin
celular, hasta necrosis coagulativa evidente. En ocasiones
se observa necrosis focal o masiva en apariencia relacionada
 Otra.\'enfermedades
bacterianas . 317

con trombosis de los principales vasos portales, pero son

ms comunes los cambios degenerativos difusos (figu-
ra 14-8). En el bazo, los primeros cambios observables
comprenden necrosis y lisis de los elementos linfoides, lo
cual progresa hasta la prdida casi total de linfocitos con
hialinizacin de arterias cubiertas de pulpa blanca y con ele-
mentos reticulares circundantes (figura 14-9). En los pavos
afectados, el epitelio de los tbulos proximales sufre un
cambio degenerativo temprano. La hinchazn, disociacin
y separacin de la membrana basal son frecuentes y se
aprecian cambios importantes en las clulas epiteliales re-
nales; la necrosis coagulativa evidente es poco frecuente;
otros investigadores tambin han informado de algunos de
estoscambios patolgicos en riones (82). No es poco usual
encontrar cambios degenerativos o necrosis en varios rga-
nos, como pulmones, corazn, pncreas, aparato gastroin-
testinal, msculo esqueltico y piel. Sin embargo, pocas
veces se aprecian estos cambios en comparacin con la
frecuencia y magnitud de los cambios parenquimatosos en
higado, bazo y riones. Sin importar el sitio afectado, las
hemorragias y el depsito de fibrina a menudo resultan
concomitantes a la necrosis parenquimatosa.
El componente inflamatorio celular de lesiones en la
erisipelosis peraguda y aguda es minimo. En la piel escari-
ficada de pavos infectados por esta va, existe amplia infil-
tracin de heterfilos, congestin, edema y necrosis. l.a
respuestaintlamatoria celular, segn sejuzg por el examen
de casos de campo, es ms evidente en pavos con enfer-
medad subaguda o crnica. La infiltracin leucocitaria por
los heterfilos y mononucleares, al igual que la proliferacin
de las clulas RE, se pueden encontrar alrededor de las lesio-
nes de necrosis en hgado y bazo, al igual que en las vlvulas
Figura 14-9. Erisipelosis aguda en bazo de pavo. Arterias
cardiacasy membranassinoviales de las articulaciones.No se
hialinizadas dentro de dos corpsculos de Malpighi yeviden-
ha informado acerca de la patologla de la erisipelosis suba- te deplecin casi total de lintocitos. Sinusoides circundantes
guda o crnica, inducidas de manera experimental en pavos. agrandados con eritrocitos. H y E, 100x.
En un estudio de brotes de erisepelosis aguda en pollos
(6), las alteraciones histopatolgicas fueron muy similares
a las descritas en pavos.
Osebold (58) indic que haba proteccin limitada con
Inmunidad una cepa vacuna! viva, cuando se administr SC a pavos
seguida del desafio con una cepa virulenta. Bricker y Saif
Activa (11), sealaron un grado efectivo de proteccin en pavos
Las aves recuperadas de infecciones agudas tienen un vacunados en el agua de bebida con una cepa viva del
alto grado de resistencia a la reinteccin y a morir por csta serotipo I a de E. rhusiopathiae, seguida por la exposicin
causa.Las bacterinas muertas, el agente inmunoprofilctico al serotipo homlogo. Fueron necesarias dos dosis vacuna-
disponible de maneracomercial para la inmunizacin de pavos les, administradas con 2 a 3 semanas de diferencia, para
en contra de la erisipela, previenen la enfermedaden condicio- inducir una respuesta protectora suficiente, que dur por
nes de campo y experimentales. La bacterina junto con lo menos tres semanas despus de la administracin de la
penicilina al inicio de un brote puedecontrolar lasprdidas.En segunda dosis vacunal. La administracin directa de esta
pavos no se logra una inmunidad prolongada con slo una vacuna viva en el esfago de pavos no induce alguna res-
inyeccin de bacterina;la respuestainmunitaria esmsefectiva puesta inmunitaria protectora. Se especula que el tejido
con dos o ms dosis, a intervalos de por lo menos 2 a 4 lintoide en la regin farngea, participa en la induccin de
semanas.Los experimentos con pavos de 4 a 7 semanasde una respuesta inmunitaria contra los microorganismos in-
edad, han demostrado que la inmunidad protectora empieza troducidos en el agua de bebida.
adisminuirentre las4 aS semanasdespusde la vacunacin.
Krasnodebska-Depta y Janowska (46) informan que Pasiva
los pavos de 28 a 30 semanas de edad vacunados con una Se dice que el trntamiento con solo antisuero de erisipela de
bacterina hecha para cerdos, fueron resistentes a la exposi- cerdo (de equino), que es de cierto valor si se administra
cin dos meses despus de la vacunacin. La inmunizacin muy temprano, pero no es prctico por el costo y la falta de
de patos mediante aerosol con una vacuna de erisipela es uniformidad en la eficacia. El antisuero y la penicilina se han
muy efectiva en la eliminacin de la enfermedad. utilizado con xito en patos (63).
3 J8 . Enfermedades de las aves
. DIAGNSTICO
Aislamiento e identificacin
del agente causal
Debido a que las lesiones macroscpicas de las aves muer-
tas indican septicemia, el diagnstico depende de la demos-
tracin e identificacin de E. rhusiopathiae. El rpido
diagnstico presuntivo se proporciona por la presencia de
grupos de bastones pleomrficos, delgados, cuentas de ro-
sario, grampositivos en muestras de hgado, bazo, sangre
cardiaca o mdula sea. De utilidad particular con las
muestras descompuestas resultan el cultivo y la impronta
de mdula sea.
El aislamiento de E. rhusiopathiae a partir de aves
enfermas que se sacrifican y luego se cultiva, no es tan
sencillo y frecuentemente positivo como el cultivo prove-
niente de aquellas aves muertas por la enfermedad. La
deteccin del microorganismo proveniente de portadores,
requiere de mltiples muestras de varios tejidos. El aisla-
miento de tejidos endocrdicos se facilita mediante un
mezclado fino antes de inocularlos en el caldo de enrique-
cimiento. Los medios inhibidores tiles son los descritos por
Packer, medio de cristal violeta cido de sodio (59) y el
medio de caldo de fosfato de triptosa con suero de equino a
5%, ms kanamicina, neomicina, vancomicina y novobio-
cina, descrito por Wood (90). Estos medios son los ms
satisfactorios, aunque no evitan por completo el crecimiento
de otros microorganismos (en particular de muestras de
contenido intestinal) y puedeninhibir el crecimiento de algunas
cepas de E. rhusiopathiae (10). Parael aislamiento primario,
se favorece la recuperacin por medio de la inoculacin en
biplacas que contienen agar sangre a 5% y medio de Packer
seguido por incubacin en una atmsfera de 5% a 100/0de
CO2 de oxgeno reducido. La atmsfera comn resulta ade-
cuada despusde algunos pasa.iesen medios artificiales. Las
colonias tpicas, compuestas de bastones grampositivos, se
seleccionan y colocan en medio TAH o medio de acetatode
plomo de Kligler y se incubal1durante 24 horas a 37C. Una
prueba presuntiva excelente para E. rhusiopathiae es el
ennegrecimiento (por la produccin de H2S), antes de que
haya algn cambio muy notable en el color del medio.
Se pueden utilizar ratones, pichones o pericos para una
prueba de proteccin confirmatoria, utilizando antisuero de
erisipela, (sin embargo. el aislamiento E. rhusiopathiae debe
ser patgeno para la especie de prueba escogida). Se inocula
a un grupo de animales experimentales por va parenteral
con un cultivo de 24 horas de! aislamiento; otro, seinocula con
antisuero de E. rhusiopathiae e inmediatamente con el
aislamiento.El grupo no protegidodebemorir a los cuatro
das, mientras que los animales que recibieron el anti-
suero viven. E. rhusiopathiae se puede detectar en tejidos
utilizando la tcnica de anticuerpos fluorescentes(53, 56), la
cual se puede utilizar como una prueba confirmatoria en el
diagnstico (17).
Las prdidas repentinas de pavos adolescentesen bue-
nas condiciones, pero con lesionessepticmicas,hemorragias
equimticas y subpleurales y sufusiones hemorrgicas in-
tramusculares e hinchazn erisipeloide de! moco, indican
erisipela. Tambin resulta significativo un notable trastorno
hemorr!!ico de la piel v los tejidos faciales y msculos de
(Captulo 14)
la pechuga. En muchos casos, las prdidas predominantes
se presentan en machos, en parvadas reproductoras, pero las
prdidas repentinas en gallinas con peritonitis, decolora-
cin subcutnea y cutnea, y una historia de inseminacin
justo antes de todo esto, sugiere la infeccin por E. rhusio-
pathiae. El diagnstico es ms vlido por los procedimien-
tos descritos antes y en ms detalle por Corstvet (17). De
manera reciente, Makino y colaboradores (51) describieron
una prueba de deteccin directa, rpida y sensible utilizando
la metodologa de RCP; esta prueba detecta tanto a
E. rhusiopathiae como a E. tonsillarum.
Serologa
Escaseala informacin acerca de la naturaleza de la inmu-
nidad inducida en pavos despus de la exposicin natural
contra E. rhusiopathiae o para vacunas de erisipela. Las aves
infectadas que se recuperan, parecen ser confmblemente
inmunes. Las pruebas de microaglutinacin en placa y tubo,
ademsde las pruebasde hemaglutinacin pasiva, inhibicin
de hemaglutinacin, fijacin de complemento, aglutina-
cin del crecimiento y la inhibicin del crecimiento, se han
utilizado en estudios respecto a erisipela en cerdos, pero no
se ha evaluado por completo su utilidad para estudios de
erisipelas en aves. Los ttulos de aglutinacin se han comu-
nicado por lo general en 160 o ms en pavos recuperados
tratados con antibiticos y en pavos que son portadores del
microorganismo. No obstante, Sikes y Tumlin (70) sugie-
ren que los ttulos de 40 o mayores son indicativos de
infeccin por E. rhusiopathiae en pavos. Por lo comn, no
se sabe si algn serotipo o cepa particular del microorganis-
mo resulta efectivo en detectar anticuerpos de otros tipos
serolgicos o cepas de E. rhusiopathiae. En la actualidad,
estas pruebas son principalmente tiles slo para estudios
de investigacin.
Diagnstico diferencial
El clera aviar, las infecciones por Escherichia coli, la
salmonelosis y la enfermedad peraguda de Newcastle se
pueden contundir con la forma septicmica aguda de la
enfermedad (17). Las formas menos comunes de la enter-
medad (urticaria y endocarditis), pueden ocasionarlas otros
agentes bacterianos diversos o tal vez por hongos patge-
nos. Todos estos agentes se diferencian con facilidad
de E. rhusiopathiae, mediante la tincin de Gram o por
la actividad bioqumica. Las especies de Lactobacillus, que
pueden aislarse en ocasiones del intestino o del hgado de
las avesy que son bioqumicamentesimilares a Erysipelothrix,
pueden diferenciarse utilizando la muy selectiva tcnica
de Packcr, que contiene cido de sodio y cristal violeta.
La tincin de Gram, el crecimiento en medio de Packer y el
patrn de reaccin tpico o el medio de acetato de plomo de
Kligler, son excelentes pruebas presuntivas. El diagnstico
confirmatorio se logra por medio de pruebas de anticuerpos
tluorcscentes o pruebas de patogenicidad en animalts.

TRATAMIENTO
El antibitico de opcin para un brote en pavos de mercado
o reproductores consiste en una penicilina de accin rpida,
pero se debe utilizar cualquier antibitico bajo supervisin
veterinaria de acuerdo con el procedimiento de tratamiento
corriente. Tan pronto como se establezca el diagnstico de
manera definitiva, se deben administrar penicilina sdica
o potsica por va 1M en dosis de 10,000 U/450 g de peso
corporal (200 000 a 300 000 U) de manera simultnea con
una dosis completa de bacterina de erisipela. Por lo general, se
puedelograr el control aplicando penicilina (1 000000 U/4 L)
en el agua de bebida durante 4 a 5 das a todas las aves en
la parvada cuando se ha hecho el diagnstico presuntivo y
se debe tratar a todas las aves afectadas de la parvada.
Algunas recomendaciones sugieren el uso de penicilina
procanica y otros derivados de accin prolongada; en cier-
tas circunstancias, stas se pueden utilizar con xito, pero
en los brotes es mejor usar aquellas frmulas de accin
rpida. Una combinacin de accin prolongada y accin r-
pida puede proporcionar un mejor control, si es factible la
aplicacin SC o 1M y resulta eficaz para el costo. No
obstante, particularmente en parvadas para carne, la captura
y el manejode cadaave puedeser poco prcticoy doloro-
so, ya que despus se pueden presentar abscesosdebidos a
inyecciones 1M. Se debe tener cuidado de observar los
periodos sin medicamento, requeridos para el antibitico
utilizado. Los pavos y tal vez otras aves con signos avanza-
dos de la enfermedad al momento del tratamiento, a menudo
no se recuperarn. El uso experimental de ciertos antibiti-
cos que incluyen a la penicilina, controlarn la infeccin
pero no eliminarn a los portadores. Antibiticos distintos
a la penicilina pueden aumentar el estado portador en una
parvada de pavos (19).
A los estudios comparativos les falta la eficacia de
varios antibiticos para controlar la infeccin por E. rhusio-
pathiae en poblaciones aviares. Se ha encontrado que resul-
tan adecuado la eritromicina y los antibiticos de amplio
espectro. Los estudios in vitro demuestran que el microor-
ganismo es resistente a la neomicina (27); las sulfonamidas
y las oxitetraciclinas por va oral no representan tratamien-
tos efectivos.
Las prcticas de manejo benficas en el manejo de un
brote de erisipela en pavos, incluyen la descontaminacin
completa del equipo, la eliminacin rpida de las aves
muertas y otros implementos de los edificios, mejorar la
alimentacin y cuidar la ingestin de agua y manejar a las
aves de la manera ms gentil posible. Si hay espacio dispo-
nible, sera deseable trasladar a la parvada hacia un piso
limpio, pero esta prctica pueden contaminar otra zona de
la misma granja.
. PREVENCiN Y CONTROL
Procedimientos de manejo
Seha sugerido,aunqueno establecido,que varios factores
ambientalespueden hacer que las especiesaviaressean
ms susceptiblesa la infeccin por E. rhusiopathiae.Las
Otrasenfermedades
bacterianas . 319
primeras observaciones de campo indicaron que el inicio del
clima lluvioso, fro, que con frecuencia coincide con la
maduracin sexual, se relacion con brotes de erisipela en
pavos en granjas; esto puede aplicarse a las parvadas de otras
especies. La fuente del microorganismo puede ser alimento
contaminado, suelo o materia degradada, aves portadoras
infectadas en la parvada o roedores infectados. En aparien-
cia, la relacin entre los factores ambientales y la enferme-
dad no se aplica a los casos que incluyen aves confinadas
de manera individual, como en un zoolgico.
No es posible hacer recomendaciones claras y especi-
ficas para el manejo preventivo o de control; aunque una su-
gerencia general es utilizar equipo limpio y desinfectado, y
retirar los corrales de los pavos lo ms lejos posible de las
reas contaminadas. Ciertos desinfectantes, sobre todo
las soluciones de hidrxido de sodio a l a 2% (leja) son
eficaces contra E. rhusiopathiae; los fenoles, cresoles y
desinfectantes relacionados, yoduros y ciertos jabones do-
msticos resultan moderadamente eficaces (37).
Sin recomendaciones especificas y efectivas para el
manejo del control de esta enfermedad en pavos, se sugiere
que se inmunicen de manera apropiada a las aves en donde
se sabe que la erisipela constituye un problema.
Inmunizacin
Los productos ms ampliamente utilizados para la inmuni-
zacin de pavos contra la erisipela son las bacterinas de
E. rhusiopathiae de clulas enterasadsorbidas en hidrxido
de aluminio e inactivadas con formalina. Estas bacterias
se desarrollaron de manera inicial para utilizarlas en cer-
dos y se demostr que resultan eficaces en la prevencin
de la erisipela en pavos (1, 2, 15). Slo ciertas cepas de
E. rhusiopathiae pertenecientes al serotipo 2, sin embargo,
han sido efectivas como bacterinas. Estas cepas son muy
inmungenas debido a la produccin de una sustancia
inmunizante soluble que se libera en el medio de cultivo
cuando crece el microorganismo en un medio complejo que
contiene suero (81). Dicha sustancia inmunizante soluble se
adsorbe y se precipita por el hidrxido de aluminio, el cual
tambin adsorbe clulas enteras. Se considera necesaria la
presencia de esta sustancia soluble para la produccin de
una bacterina efectiva.
Varios investigadores han empleado diferentes enfo-
ques para caracterizar un antgeno protector (65, 80, 89).
Galan y Timoney (28), describieron un antgeno protector,
el cual se clon y expres como una protena de fusin en
un vector heterlogo. Sin embargo, la proteccin contra la
exposicin, result lenta en ratones que fueron vacunados
con la protena de fusin. Groschup y colaboradores (35),
describieron una protena de 64 000 a 66 000 PM que
protegi a los ratones. Este antgeno pudo extraerse con
NaOH 10 mM y result hidrfobo.
Se puede sugerir un rgimen de inmunizacin para los
pavos de carne, al igual que para los animales de produccin
de huevo. Debido a que es tan espordica la enfermedad
en otrasespeciesde aves,no serecomiendala inmunizacin en
otras aves distintas. Tambin es importante recordar que la
inmunizacin efectiva de ratones o cerdos, no representa
una demostracin adecuadade la capacidad de una bacterina
para proteger a los pavos. Los cultivos avirulentos y sin
320 . Enfermedades de las aves
inmunogenicidad para pavos puede matar ratones o propor-
cionar proteccin. La capacidad inmunizante para pavos se
puede obtener de manera apropiada, slo mediante la expo-
sicin de los pavos vacunados.
Para pavos para carne en reasde alto riesgo, se sugiere
aplicar una sola dosis de la bacterina por va SC en la
superficie dorsal del cuello, detrs del atlas. La investiga-
cin y la demostracin originales de la eficacia se basaron
en la inyeccin 1M de la bacterina; sin embargo, debido a la
posibilidad de abscesos estriles (con decomiso al sacrifi-
cio), ahora se prefiere la inoculacin SC.
Para los pavos que se utilizan como reproductores, se
deben aplicar por lo menos dos dosis con intervalo de
cuatro semanas, antes de que comience la produccin
de huevo. La primera dosis se debe administrar a las 16 a
20 semanas de edad (al momento de la seleccin) y una
dosis adicional (2 mL/gallina, 4 mL/macho) justo antes de
iniciar la postura.
Aunque las vacunas vivas de erisipela para cerdos se
han utilizado durante 30 aos, hasta hace muy poco tiempo
REFERENCIAS
l. Adler, H.E., and M.A. Nilson. 1952. Immunization of tur-
keys against swine erysipelas with several types ofbacterins.
Can J Comp Med 16:390-393.
2. Adler, H.E., and G.R. Spencer.1952.lmmunization ofturkeys
and pigs with an erysipelas bacterin. Comell Vet 42:238-246.
3. Barber, M. 1939. A comparative study of Listerella and
Erysipelothrix. J Pathol Bacteriol 48: 11-23.
4. Beaudette, F.R., and C.B. Hudson. 1936. An outbreak of
acute swine erysipelas intection in turkeys. J Am Vet Med
Assoc 88:475-488.
5. Bickford, A.A., R.E. Corstvet, and A.S. Rosenwald.1978.
Pathology of experimental erysipelas in turkeys. Avian Dis
22:503-518.
6. Bisgaard, M., and P. DIseno 1975. Erysipelas in egglaying
chickens: Clinical, pathological, and bacteriological investi-
gations. Avian PathoI4:59-71.
7. Bisgaard, M., V. Norrung, and N. Tornoe. 1980. Erysipelas
in poultry. Prevalence of serotypes and epidemiological in-
vestigations. Avian Pathol 9:355-362.
8. Blackmore, O.K., and G.L. Gallagher. 1964. An outbreak of
erysipelas in captive wild birds and mammals. Vet Rec
76:1161-1164.
9. Boyer, C.I., and J.A. Brown. 1957. Studies on erysipelas in
turkeys. Avian Dis 1:42-52.
10. Bratberg, M. 1981. Observations on the utilization of a
selective medium for the isolation ofErysipelothrix rhusiopa-
thiae. Acta Vet Scand 22:55-59.
11. Bricker, J.M., and Y.M. Saif. 1988. Use of a live oral vaccine
to immunize turkeys against erysipelas. Avian Dis 32:668-673.
12. Buchanan, R.E., and N.E. Gibbons.1974. Bergey's Manual
ofDeterminative Bacteriology, 8th ed. Williams and Wilkins.
Baltimore, MD, p. 597.
13. Butcher, G., and B. Panigrahy. 1985. An outbreak of ery-
sipelas in chukars. Avian Dis 29:843-845.
14. Chooromoney, K.N., O.J. Hampson, G.J. Eamens, and
M.J. Turner. 1994. Analysis of Erysipclothrix rhusiopathiae
and Erysipelothrix tonsillarum by multilocus cnzyme electro-
phoresis. J Clin MicrobioI32:371-376.
15. Cooper, M.S., G.R. Personeus, and B.R. Choman. 1954.
Laboratory studieson the vaccination ofmice and turkeys with an
Erysipelothrix rhusiopathiaevaccine.CanJ Comp Med 18:83-92.
(Captulo 14)
se encuentran disponibles para su uso en pavos. Histrica-
mente, Osebold (58), inform de xito limitado despus
de la administracin de una vacuna de cultivo viva por va
SC en pavos de nueve semanas de edad, seguida por la
exposicin tres meses despus con un aislamiento viru-
lento de E. rhusiopathiae. De manera experimental, Bricker
y Saif (11), demostraron proteccin en pavos vacunados
en el agua de bebida utilizando vacuna viva de erisipela
tipo 1, autorizada para utilizarse en cerdos. Por lo menos
dos tratamientos vacunales, que consistan de dos dosis
cada uno (4 x 109 microorganismos/dosis), adminis-
tradas con una diferencia de 2 a 3 semanas, indujeron pro-
teccin significativa despusde.la exposicin con el serotipo
homlogo. Las vacunas mejoradas utilizadas con propie-
dad, las pruebas adecuadas de los biolgicos, los pro-
gramas de vacunacin planificados con base en la parvada
y su historia clnica, y el diagnstico apropiado de los brotes
de la enfermedad como una base para el tratamiento a
tiempo, se deben combinar para la prevencin eficaz de la
erisipela.
16. Corstvet, R.E. 1967. Patllogenesis of Erysipelothrix in-
sidiosa in the turkey [abst]. Poult Sci 46:1247.
17. Corstvet, R.E. 1980. Erysipe\as. In S.B. Hitchner, C.H.
Domermuth. H.G. Purchase, and J.E. Williams (eds.). Iso\a-
tion and Identification of Avian Pathogens. American Asso-
ciation of Avian Pathologists, Kennett Square, PA.
18. Corstvet, R.E., and C,H. Holmberg.1968, The carrier state
of Erysipelothrix insidiosa in turkeys. Poult Sci 47: 1662.
19. Corstvet, R.E.,and C. Howard.1974. Evaluationofcertain
antibiotics in relation to the carrier state of Erysipe\othrix
rhusiopatlliae (insidiosa) in turkeys [Abstr]. J Am Vet Med
165:744.
20. Corstvet, R.E., C.A. Holmberg, and J.K. Riley. 1970.
14th Congr Mund Avic, Madrid, Spain. Commun Sci 3:
149-\58.
21. Cross, G.M.J., and P.D. Claxton.1979. Serologica\ classifica-
tion of Australian strains of Erysipelothrix rhusiopathiae iso-
lated from pigs, sheep, turkeys and manoAust Vet J 55:77-81.
22. Dhillon, A.S., R.W. Winterfield, H.L. Thacker, and J.A.
Richardson.1980. Erysipelas in domestic white pekin ducks.
Avian Dis 24:784-787.
23. Dickinson, E.M., A.C. Jerstad, H.E. Adler, M. Cooper,
W.E. Babcock, E.E. Johns, and C.A. Bottorff. 1953. The
use oran Erysipelothrix rhusiopathiae bacterin tor the control
of erysipelas in turkeys. Proc 90th Ann Meet Am Vet Med
Assoc, pp. 370-375.
24. Eamens, G.J., M.J. Turner, and R.E. Catt. 1988. Serotypes
of Erysipelothrix rhusiopathiae in Australian pigs, small ru-
minants, poultry, and captive wild birds and animals. Aust Vet
J 65:249-252.
25. Enoe, C. and V. Norrung. 1992. Experimental infection of
pigs Witll serotypes of Erysipelothrix rhusiopathiae. Proc Int
Pig Vet Soc Cont; p. 345.
26. Faddoul, G.P., G.W. Fellows, and J. Baird. 1968.
Erysipelothrix infection in starlings. Avian Dis 12:61-66.
27. Fuzi, M. 1963. A neomycin sensitivity test tor the rapid
difierentiation of Listeria monocytogenes and Erysipelothrix
rhusiopathiae. J Pathol Bacteriol 85:524-525.
28. Galan, J.E. and J.F. Timoney. 1990. Cloning and expression
in Escherichia coli of a protective antigen of Erysipelothrix
rhusiopatlliae. Intect Immun 58:3116-3121.

29. Geissinger, H.D. 1968. Acute and chronic Erysipelothrix
rhusiopathiae intection in rats. Zentralbl Veterinaermed [B]
15:392-405.
30. Geissinger, H.D. 1968. Acute and chronic Erysipelothrix rhu-
siopathiae intection in white mire. J Comp Pathol 78:79-88.
31. Geraci,J.R., R.M. Sauer,and W. Medway. 1966. Erysipelas
in dolphins. Am J Vet Res 27:597-606.
32. Graham, R., N.D. Levine, and H.R. Hester. 1939.
Erysipelothrix rhusiopathiae associated with a fatal disease in
ducks. J Am Vet Med Assoc 95:211-216.
33. Grenci, C.M. 1943. The isolation ofErysipelothrix rhusiopa-
thiae and experimental infection of turkeys. Comell Vet
33:56-60.
34. Griffiths,G.L.and N. Buller. 1991. Erysipelothrixrhusiopa-
thiae infection in semi-intensively farmed emus. Aust Vet J
68:121-122.
35. Groschup, M.H., K. Cussler, R. Weiss, and J.F. Timoney.
1991. Characterization of a protective protein antigen of
Erysipelothrix rhusiopathiae. Epidemiollntect ] 07:637-649.
36. Hall, S.A. 1%3. A disease in pullets due to Erysipelothrix
rhusiopathiae. Vet Rec 75:333-334.
37. Hinshaw, W.R. 1965. Erysipelas. In H.E. Biester, and L.H.
Schwarte (eds.). Diseases of Poultry, 5th ed. lowa State Uni-
versity Press, Ames, lA, pp. 1271-76.
38 Hudson, C.B. 1949. Erysipelothrix rhusiopathiae infection in
fowl. J Am Vet Med Assoc 115:36-39.
39. Hudson, C.B., J.J. Black, J.A. Bivins, and D.C. Tudor.
1952. Outbreaks of Erysipelothrix rhusiopathiae infection in
tawl. J Am Vet Med Assoc 121:278-284.
40. lliadis, V.N., T. Tsangaris, H. Kaldrymidou, and S. Lekas.
1983. Experimentelle infektion mit Erysipelothrix insidiosa
bei puten und tauben. Weiner Tierarz Monatsh 70:282-285.
41. Jasmin, A.M., and J. Baucom.I%7. Erysipelothrix insidiosa
infections in the caiman (Caiman crocodilus) and the American
crocodile (Crocodilus acutus). Am J VetClin Patholl:173-I77.
42. Jensen, W.l., and S.E. Cotter.1976. An outbreak oferysipelas
in eared grebes (Podiceps nigricollis). J Wildl Dis 12:583-86.
43. Kalf, G.F. and T.G. White. 1963. The antigenic componcnts
ofErysipelotl1rix rhusiopathiae. 11.Purification and chemical
characterization of a type-specific antigen. Arch Biochem
Biophys 102:39-47
44. Kilian, J.G., W.E. Babcock, and E.M. Dickinson. 1958.
Two cases ofErysipelothrix rhusiopathiae infection in chick-
ens. J Am Vet Med Assoc ]33:560-562.
45. Krasemann, C. and H.E. Muller. 1975. The virulence of
Erysipelothrix rhusiopathiae strains and their neuraminidase
production. Zentralbl Backteriol [Orig A] 23] :206-213.
46. Krasnodebska-Depta, A., and l. Janowska. 1980. Wlasci-
wodsci immunogcnne niektorych szczepow wloskowca rozycy
dla indikow, Med Weter 36:331-33. (Abstr Vet BuIl51:81)
47. Kuscera, G. 1973. Proposal tar standardization ofthe desig-
nations used for serotypes of Erysipelothrix rhusiopathiac
(Migula) Buchanan.lnt J Syst BacterioI23:184-188.
48. Lachmann, P.G., H. Deicher.1986. Solubilization and char-
acterization of surface wigenic components of Erysipelo-
tl1rix rhusiopathiae T28. Infect Immun 52:818-822.
49. Levine,N.D. 1965.Erysipelas.
In H.E. BiesterandL.H.
Schwarte (eds.). Diseases of Poultry, 5th ed. lowa State Uni-
versity Press, Ames, lA, pp. 461-469.
50. Madsen, D.E. 1937. An erysipelas outbreak in turkeys. J Am
Vet Med Assoc 91 :206-208.
51. Makino, S., Y. Okada, T. Maruyama, K. Ishikawa, T.
Takahashi, M. Nakamura, T. Ezaki, H. Morita. 1994.
Direct and rapid detection of Erysipelothrix rhusiopatlliae
DNA in animals by PCR. J CIjo MicrobioI32:1526-1531.
52. Malik, Z. 1962. Pokusy s experimental no u vnimavostou kur-
ciat voci mikrobu Erysipelothrix rhusiopathiae. Vet Cas
II.jlQ-Q4
Jtras enfermedades
bacterianas . 32J
53. Marshall,J.D., W.C. Eveland, and C.W. Smith. 1959. The
identification ofviable alld nonviable Erysipelothrix insidiosa
with tluorescent antibody. Am J Vet Res 20: 1077-1080.
54. Muller, H.E. 1981. Neuraminidase and other enzymes of
Erysipelot/lrix rhusiopathiae as possible pathogenic tactors.
In H. Deicher (ed.). Arthritis: Models and Mechanisms. Ber-
lin, Springer-Verlag, p. 58.
55. Murase N., K. Suzuki, and T. Nakahara. 1959. Studies on
the typing of Erysipelothrix rhusiopat/liae. 11. Serological
behaviours ofthe strains isolated trom towls including those
trom cattle and humans. Jpn J Vet Sci 21:177-181.
56. Nelson, J.D., and S. Shelton. 1963.lmmunotluorescent stud-
ies of Listeria monocytogenes and Erysipelothrix insidiosa.
Applicatioll to clinical diagnosis. J Lab Clin Med 62:935-942.
57 Norrung, V. 1970. Studies on Erysipelothrix insidiosa s.
rhusiopathiae. l. Morphology, cultural teatures. biochemical
reactions and virulence. Acta Vet Scand 1I :577-585.
58. Osebold, J.W., E.M. Dickinson, and W.E. Babcock. 1950.
Immunization ofturkeys against Erysipelothrix rhusiopathiae
with avirulent live culture. Comell Vet 40:387-391.
59. Packer, R.A. 1943. The use of sodium azide (NaNJ) and
crystal violet in a selective medium tor streptococci
and Erysipelothrix rhusiopathiae. J Bacteriol 46:343-349.
60. Partridge, J., J. King, J. Krska, D. Rockabrand, and P. Blurn.
1993.Cloning, heterologous expression, and characterization
ofthe Erysipelothrix rhusiopathiae DnaK protein. Intect Im-
mun61:411-417.
61. Polner, T., G. Cajdacs, F. Kernenes, G. Kucsera, and J.
Durst. 1984. Stress eftect ofplucking as modulation of host's
detense in birds. Ann Immunol Hung 23:211-224.
62. Reboli, A.C. and W.E. Farrar. 1989. Erysipelothrix rhusiopa-
t/liae: an occupational pat/logen. Clin Microbiol Rev 2:354-359.
63. Reetz, G., and L. Schulze. 1978. Rot/aufintektion bei mas-
tenten. Monatsh Veterinaermed 33: 170-173.
64. Rosenwald, A.S., and E.M. Dickinson. 1941. A report of
swine erysipelas in turkeys. Am J Vet Res 2:202-213.
65. Rothe, F. 1982. Das protektive antigen des rotlautbakteri-
ums (Erysipelothrix rhusiopathiae) 11.Mitteilung: die weit-
ere charakterisierung des protektiven antigens. Arch Exp Vet
Med 36:255-267.
66. Sadler, W. W. and R.E. Corstvet. 1965. The eftect of
Erysipelothrix insidiosa intection on wholesomeness ofmar-
ket turkeys. Am J Vet Res 26:1429-1436.
67. Saif, Y.M., K.E. Nestor, R.N. Dearth, and P.A. Renner.
1984. Possible genetic variation in resistance of turkeys to
erysipelas and towl cholera. Avian Dis 28:770-773.
68. Sawada, T. and T. Takahashi. 1987. Cross protection of
mice and swine inoculated with culture filtrate of attenuated
Erysipelothrix rhusiopathiae and challenge exposed to strains
ofvarious serovars. Am J Vet Res 48:239-242.
69. Shimoji, Y., Y. Yokomizo, T. Sekizaki, Y. Mori, and M. Kubo.
1994. Presence of a capsule in Erysipelothrix rhusiopathiae
and its relationship to virulence tor mice. Intect Immun
62:2806-2810.
70. Sikes, D., and T.J. Tumlin. 1967. Further studies on fue
Erysipelothrix insidiosa tube agglutination test. Am J Vet Res
28:1177-1181.
71. Silberstein, E.B. 1965. Erysipelothrix endocarditis. Report of a
casewith cerebralmanitestations.J. Am Med Assoc 191:158-160.
72. Smith, T. 1885. Second Annual Repon ofthe Bureau of Animal
IndllStry.Washington,DC, U.S. DepartmentofAgriculture, p.187.
73. Takahashi, T., M. Takagi, T. Sawada. 1984. Cross protec-
tion in mice and swine immunized with live erysipelas vaccine
to challenge exposure with strains of Erysipelothrix rhusiopa-
tlliae ofvarious serotypes. Am J Vet Res 45:2115-2118.
74. l'akahashi, T., N. Hirayarna, T. Sawada, Y. Tamura, and
M Muramatsu. 1987. Correlation between adherence of
Erysipelot/lrix rhusiopathiae strains of serovar la. to tissue
322 . Enfermedades de las aves
culture cells originated trom porcine kidney and their patho-
genicity in mice and swine. Vet MicrobioI13:57-64.
75. Takahashi, T., T. Fujisawa, Y. Benno, Y. Tamura, T.
Sawada,S. Suzuki, M. Muramatsu, and T. Mitsuoka.1987.
Erysipelothrix tonsillarum sp. nov. isolated trom tonsils of
apparently healthy pigs. Int J Syst Bacteriol 37: 166-168.
76. Takahashi, T., T. Fujisawa, Y. Tamura, S. Suzuki, M.
Muramatsu, T. Sawada, Y. Benno, and T. Mitsuoka.1992.
DNA relatedness among Erysipelothrix rhusiopathiae strains
representing all twenty-three serovarsand Erysipelothrix ton-
sillarum. Int J Syst BacterioI42:469-473.
77. Takahashi, T., M. Takagi, R. Yamaoka, K. Ohishi, M. Nori-
matsu, Y. Tamura, and M. Nakamura. 1994. Comparison of
fue pathogenicity tor chickens of Erysipelothrix rhusiopathiae
and Erysipelothrix tonsillarum. Avian Pat/toI23:237-245.
78. Timoney, J. 1969. The inactivation of Erysipelothrix rhu-
siopathiae in macrophages trom normal and immune mice.
Res Vet Sci 10:301-302.
79. Timoney, J. 1970. The inactivation of Erysipelothrix rhusiopa-
thiae in pig bulfy-coat leucocytes. Res .vet Sci 11:189-190.
80. Timoney, J.F. and M.M. Groschup. 1993. Properties of a
protective protein antigen ofErysipelothrix rhusiopathiae. Vet
MicrobioI37:381-387.
81. Traub, F. 1947. Immunisierung gegen schweinerotlauf mil
konzentrierten adsorbatimptstoften. Monatsh Veterinaermed
10:165-172.
82. Tsangaris, R., N. lliadis, E. Kaldrymidou, T. Lekkas, E.
Tsiroyannis, and E. Artopios. 1980. Experimentaller rotlauf
der tuten nach sintroavenoser intection mil E. insidia 1 eleck-
tronen mikroskopische befunde jnden njeren. Zentralbl Veter-
inaermed [B] 27:705-13.
83. Vaissaire, J., P. Desmettre, G. Paille, G. Mirial, and M.
Laroche. 1985. Erysipelothrix rhusiopathiae: agent du rouget
dans les djfferentes especesanimales. Donnees actuelles. Bull
Acad Vet France 58:259-265.
INTRODUCCiN
La seudotuberculosisaviar (SA) es una enfennedadcontagiosa
de las aves silvestres y domesticadas, que se caracteriza por
una septicemiaagudade breve duracin, seguidapor infeccio-
nes focales crnicas que resultan en ndulos caseososque se
asemejana los tubrculos de la tuberculosis. La investigacin
en esta enfennedad ha sido limitada y casi todas las publica-
ciones respectoa esta enfennedad resultan informes de casos.
HISTORIA Y DISTRIBUCiN
El agente causal, Yersinia pseudotubercu/osis, se aisl por
primera vez de un cerdo de Guinea, inoculado con material
originado de una lesin tubercular subcutneaen el antebra-
zo de un ni/lo (13). Desde entonces, se ha aislado al microor-
(Captulo 14)
84. Vallee, M. 1930. Sur l'etiologie du rouget. Rev Pathol Comp
[abst].30:857-858.
85. Van Es, L. and C.R. McGrath. 1936. Swine erysipelas. Neb
Agric Exp SIn Res BuI184:1-47.
86. Wellmann, G.1950. The transmissionofswine erysipelas by
a variety ofblood-sucking insects to pigeons. Zentr Bakteriol
Parasitenk Abt I Orig 155:109-115.
87. White, T.G.,and G.F. Kalf.1961. The antigeniccomponents
of Erysipelothrix rhusiopathiae. l. Isolation and serological
identification. Arch Biochem Biophys 95:458-463.
88. White, T.G., and R.O. Shuman. 1961. Fermentation reac-
tions ofErysipclothrix rhusiopathiae. J BacterioI82:595-599.
89. White, R.R., and W.F. Verwey. 1970. Isolation and charac-
terization of a protective antigen-containing particle trom
culture supernatant tluids of Erysipelothrix rhusiopathiae.
Intect Immun 1:380-386.
90. Wood, I{.L. 1965. A selective liquid medium utilizing antibi-
otics lor isolation of Erysipelothrix insidiosa. Am J Vet Res
26:1303-1308.
91. Wood,RL.I973.Survival ofErysipelothrix rhusiopathiae in soil
under various environmental conditions. Comell Vet 63:390-410.
92. Wood, R.L. 1979. Specificity in response of vaccinated
swine and mice to challenge exposure with strains of
Erysipelothrix rhusiopathiae of various serotypes. Am J Vet
Res 40:795-801.
93. Wood,R.L.1986. Erysipelas.1nA.D. Leman, R. Straw, R.D.
Glock, W.L. Mengeling, R.H.C. Penny, and E. Scholl (eds.).
DiseasesofSwine, 7th ed.10wa State University Press,Ames,
lA, pp. 475-486.
94. Woodbine, M. 1950. Erysipelothrix rhusiopathiae. Bacteriol-
ogy and chemotherapy. Bacteriol Rev 14: 161-178.
95. XU, K.Q., X.F. Hu, C.H. Gao, Q. y, Lu, and J.H. Wu. 1984.
Studies on the serotypes and pathogenicity of Erysipelothrix
rhusiopathiae isolated trom swine and poultry. Chin J Vet
Med 10:9-11.
RichardB. Rim/ery J:R. G/isson
ganismo de muchas especies de mamferos y aves. En la
descripcin de un caso de SA en un mirlo, Beaudette (2)
hizo una revisin extensade la enfermedaden aves,y descubri
que Riech en 1889, y Kinyoun en 1906, hicieron el primer
aislamiento de aves en Europa y EUA, respectivamente.
La SA se ha comunicado en muchos pases y tal vez
se desarrolleen todo el mundo. Se presentade manera espor-
dica en aves domsticasy en ocasionescausagraves prdidas
en pavos. Sin embargo, por su poca importancia econmica,
ha recibido poca atencin para investigarse.
ETIOLOGA
Clasificacin
La bacteria r pseudotubercu/osisha recibido muchos nom-
bres (3,16): Baci//uspseudotubercu/osis,
1889;Bacterium
 Otrasenfermedades
bacterianas . 323

pseudotuberculosis, 1900; Streptobacillus pseudotubercu- Manitol fermentada

losis-rodentium, 1894; Bacterium pseudotuberculosis-ro- Manosa fermentada
dentium, 1896; Corynebacterium pseudotuberculosis, 1925; Melibiosa fermentada
Pasteurella pseudotuberculosis, 1929; C. rodentium, 1932; Ramnosa fermentada
C. pseudotuberculosis-rodentium, 1933; Malleomyces pseu- Trehalosa fermentada
dotuberculosis-rodentium, 1933;Shigella pseudotuberculosis, Xilosa generalmentefermentada
1935; r rodentium, 1944; P. rodentium, 1944; P.pseudotu- Salicina generalmentefermentada
berculosis-rodentium, 1947; Cillopasteurella pseudotubercu- Sucrosa no fermentada
losis-rodentium,
1953;y r pseudotuberculosis,
1974. Dulcitol no fermentado
lnositol no fermentado
Morfologa y tincn Lactosa no fermentada
Rafinosa no fermentada
K pseudotuberculosis es un bastn gramnegativo, de 0.5 x Sorbitol no fermentado
0.8 a 5.0 Ilm; aunque se pueden observar formas cocoides Ureasa producida
y filamentosas largas, las formas cocoides por lo general Catalasa producida
muestran cierta tincin bipolar. De acuerdo con Cook (7), Amoniaco producido
es ligeramente acidorresistente, lo cual se puede demostrar Sulfurode hidrgeno generalmenteno
en muestras de impronta utilizando el mtodo de tincin producido
Ziehl-Nielsen modificada. No se ha observado que forme Nitratos reducidos
esporaso cpsulas, aunque a 22 C se aprecia una envoltura Azul de metileno reducido
en preparaciones con tinta de la India. En ocasiones, basto- Sangre no hemolizada
nes aislados muestran flagelos peritricos, que se desarrollan lndol no producido
a temperaturas entre 20 y 30 C. Gelatina no licuada
Agar MacConkey generalmentecrece
Requerimientos de crecimiento
y morfologia colonial
Resistencia a agentes quimicos y fisicos
y pseudotuberculosis crece en presencia o ausencia de
oxgeno; la temperatura ptima es de 30 C. Burrows y y pseudotubercu/osis se destruye con facilidad mediante los
Gillett (4) estudiaron siete cepas de varios serotipos y ob- rayos de! sol, desecacin, calor o desinfectantes ordinarios.
servaron que algunas crecan a 28 c requiriendo tiamina o Permanece viable durante aos en agares inclinados sella-
pantotenato. A 37 c, pueden crecer casi todas las cepascon dos o cuando se liofiliza.
la adicin de cualquiera de 3 o 4 factores: cido glutmico,
tiamina, cistina y pantotenato; otras cepas requieren de los Estructura antignica
cuatro factores adems de nicotinamida.
El crecimiento adecuado se desarrolla en caldo de Se utilizan los antgenos somticos y flagelares para carac-
peptona. El crecimiento a 22 c resulta difuso, con algunas terizar a las cepas de r pseudotuberculosis. Son demostra-
masas y en ocasiones con formacin de anillo y pelcula. El bles 15 antgenos somticos por medio de pruebas
cultivo a 37 c, en especial en medios cidos, acelera la serolgicas de aglutinacin y aglutinacin-adsorcin. Estos
disociacin. En medios agar peptona o infusin, forma antgenos somticos termoestables, se utilizan para diferen-
colonias que son lisas a viscoso, granulares, translcidas, ciar seis serotipos; cuatro de los cuales tienen dos subtipos
amarillo grisceas, butirosas y de 0.5 a l mm de dimetro.
En agar con sangre, las colonias crecen de 2 a 3 mm de
dimetro alrededor del segundo da. A 37 c, las colonias
son delgadas, secas e irregulares, con bordes rugosos; en
agar MacConkey tambin crece esta bacteria. Y pseudotu-
berculosis es mvil a 25 c, pero no a 37 C; la movilidad
se demuestra mejor en los medios semislidos. A 1,2,3 a, C
B 1,2,4 a, C
Propiedades fisiolgicas
11 A 1,5,6 a, d
y pseudotubercu/osis metaboliza muchos compuestos sin B 1,5,7 a, d
producir gas. Las siguientes propiedades son caractersticas
111 - 1,8 a
de Y pseudotubercu/osis:
IV A 1,9,11 a, b;b
Arabinosa fermentada B a, b, d
1,9,12
Dextrina fermentada
Fructosa fermentada v A 1,10,14 a;a, b, e
Glucosa fermentada B 1,10,15
Glicerol fermentado
Maltosa fermentada VI 1,13 a
324 . Enfermedades de las aves
cada uno (16). Se reconocen cinco antigenos flagelares
terrnolbiles, pero no se utilizan a menudo para la caracte-
rizacin antignica. Los antigenos y los serotipos se indican
en el cuadro 14-2.
Se han propuesto los serotipos adicionales VII y VIII
un subtipo adicional, IIC (21). Entre las cepas aisladas de
aves, el serotipo I es el ms frecuente, seguido por 11y IV.
El serotipo 111es poco frecuente y no se ha informado de los
serotipos V y VI en aves (19).
Thal (20) estudi 186 cepasde Y pseudotuberculosis;de
stas, 33 se aislaron de ocho especies de aves. Todas resul-
taron bioqumicamente idnticas; hubo cinco grupos sero-
lgicamente diferentes. Casi todas las cepas del grupo 111
produjeron exotoxinas termolbiles que fueron convertibles
a toxoides. Experimentalmente, se produjo la inmunidad
contra la infeccin con cepas vivas avirulentas, por lo que
se puede lograr la proteccin contra la infeccin con dosis
de cultivos de cepas atxicas y subtxicas provenientes de
cepas txicas. La inmunidad antitxica protegi contra
la toxina y, en cierto grado, contra la infeccin con cepas
txicas, pero no contra la infeccin con cepas atxicas.
Mair (12) estudi la distribucin tipo de Y pseudo-
tuberculosis en Gran Bretaa durante 1961 a 1964; 177
cepas se aislaron de 39 especies diferentes de mamferos y
aves. Resultaron 65 aislamientos de 26 especiesde aves; 39
de stos fueron del tipo lA, 16 del tipo lB, 6 del tipo IIA,
2 del tipo IIB y 2 del tipo IV. De 17 aislamientos de pavos,
nueve fueron del tipo lA y 8 del tipo lB. En estudios de
22 cepas aisladas de aves en Nueva Zelanda, siete fueron
del serotipo I y 15 del serotipo 11(9).
. PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
Se ha informado de SA en pavos, patos, gansos, gallinas de
Guinea, aves de compaa y aves silvestres; tambin se ha
comprobado en muchas especies de mamferos. De los
animales de laboratorio los ms susceptibles son los coba-
yos, conejos, ratones, monos y mandriles; las ratas blancas
y los hmsters son refractarios. Las ardillas pueden llegar a
infectarse y pueden participar en la transmisin para los
pavos (22).
La SA se presenta en ocasiones en pavos; las prdidas
pueden alcanzar hasta 80% (1, 10, 15, 18,22,23).
Clapham (5) observ SA entre parvada..,de palomas en
Hampshire, Inglaterra. En una investigacin para conocer
el origen de la infeccin se aisl r pseudotubercu/osis de
alondra, pichn de madera, grajo, corneja y liebres. Este au-
tor tambin aisl el microorganismo de perdices grises,
faisanes y codorniz de cola corta. Los brotes en Dinamarca
afectaron a pichones, canarios, calandria nieve, picoteros y
un pavo (14). Un eporntica de SA en grajos comunes
(Quisca/us quiscu/a) se present en el principal sitio de
descanso en invierno en Maryland (6). La mortalidad y
morbilidad fueron extensasy continuaron durantevariassema-
nas hasta que se present la primavera. La presentacin de
la infeccin extensa en una gran poblacin de aves migra-
torias tiene gran importancia epizootiolgica.
(Captulo 14)
Transmisin, patognesis
y periodo de incubacin
Las excrcciont:s corporales de las aves o los mamferos
enfermos pueden contaminar el suelo, alimento o agua y
constituyen factores importantes en la diseminacin de SA.
Las causas predisponentes son en apariencia importantes;
como regla, las nicas aves afectadas son aquellas cuya
resistencia ha disminuido debido a alimentacin deficiente,
exposicin al fro o infeccin por parsitos; las aves muy
jvenes son en particular susceptibles. Durante la tempora-
da de iro o de lluvias en el otoo, hay prdidas conside-
rables entre los pavos jvenes. En aves susceptibles, los
microorganismosentranal torrente sanguneopor prdida de la
continuidad en la piel o de las mucosas,tal vez principalmente
por medio del aparato digestivo y de manera subsiguiente,se
establecela bacteriemia. Por lo general, el trastorno bacteri-
mico es breve, pero las bacteriasno se destruyen.Algunas de
ellas;establecenfocos de infeccin en uno o ms rganoscomo
hlgado, bazo, pulmones o intestinos, lo cual origina lesiones
semejantes a tubrculos, que tambin se pueden encontrar
en el mesenterio y los msculos pectorales.
El periodo de incubacin de la infeccin artificial vara
de manera considerable y depende' de la virulencia del
microorganismo, la cantidad del inculo, la va de entrada,
y la especie del husped. Los gorriones y los canarios
resultaron muy susceptibles y murieron en l a 3 das luego
de recibir pequeas dosis de microorganismos inyectados
por va SC, 1M o intraperitoneal. La alimentacin con
cultivos usualmente no resulta, a menos que se desarrolle
inflamacin intestinal para actuar como una influencia pre-
disponente. Los canarios que se alimentaron con semillas
de mostaza presentaron irritacin intestinal, enfermaron
cinco dias luego de haber recibido los cultivos por va oral,
y murieron dos dias despus. En el examen de varios infor-
mes, el periodo de incubacin vara de 3 a 6 das en ataques
agudos y dos o ms semanasen los casos crnicos.
Signos
Los signos varan considerablemente. En casos muy agu-
dos, las aves pueden morir de manera repentina sin signos
clnicos o fallecer a las pocas horas o das despus de
presentar los primeros signos. Tales casosgeneralmente son
notables por la aparicin repentina de diarrea y manifes-
taciones de septicemia aguda. Sin embargo, con mayor
frecuencia, el curso de esta enfermedad se extiende por dos
o ms semanas,en las cuales los signos aparecen 2 a 4 das
antes de la muerte. En tales situaciones, las aves presentan
debilidad, apatia y plumas erizadas, y respiracin dificulto-
sa; la diarrea tambin es un signo frecuente. En ocasiones,
la enfermedad se desarrollar en un curso ms lento y
puede haber emaciacin y extrema debilidad o parlisis.
Tales manifestaciones como falta de flexibilidad, dificultad
para caminar, diarrea, somnolencia,estreimiento y decolora-
cin de la piel pueden ser evidentes. En las etapas tempra-
nas de la forlna crnica de la enfermedad, las aves pueden
comer de maneranormal, pero l o 2 dasantesde morir pierden
el apetito por completo.
 Otras enfermedades
bacterianas . 325

Figura 14-10. Grandes colonias basfilas botrioides tpicas de la infeccin Yersinia pseudotuberculosis en el hgado (A) y
bazo (B) de un ave infectada de manera experimental. Las colonias estn rodeadas por fibrina y una infiltracin de clulas
inflamatorias principalmente compuestas de macrfagos y heter6filos ocasionales. (De Herdt, Haaesebrouck, Barnes.)

lesiones (22). Tambinse ha observadomiopata degenerativaen

Cuando se presenta mortalidad al inicio durante la etapa
septicmica de la enfermedad, las nicas lesiones pue-
den consistir en enteritis y agrandamiento de hlgado y bazo.
Ms tarde, llegan a ser evidentes focos necrticos miliares
en rganos viscerales, en particular el hlgado y el bazo
(figura 14-10) Y en el msculo. La enteritis, vara en grave-
dad, desdecatarral hastahemorrgica. A veces las cavidades
serosascontienen una cantidad mayor de lquido; en ocasio-
nes se observa osteomielitis en aquellas parvadas de pavos
afectadas (22, 23), lo cual ocasiona tocos necrticos caseo-
sos cerca de las placas de crecimiento de los huesos largos
pavosafectadoscon dificultadeslocomotoras(8).
DIAGNSTICO
Se puede establecer un diagnstico definitivo slp mediante
el aislamiento e identificacin del microorganismo, debido
a que los signos y las lesiones son muy similares a las que
se presentan en otras enfermedades como clera aviar,
tifoidea aviar, paratifoidea, espiroquetosis, tuberculosis y
ciertas enfermedades neoplsicas.

Ureasa
Descarboxilasa ornitina
Adonitol
Celobiosa -
Movilidad a 22 C +
326 . Enfermedades
de las aves
Aislamiento e identificacin
El aislamiento primario se hizo por medio de la siembra de
muestras provenientes de tejidos afectados en agar sangre o
agar de soja tripticasa, seguido por otra siembra en agar
despus de 3 a 5 horas de incubacin a 37 C. Para el
aislamiento de r pseudotuberculosis de hecesse recomend
el medio de Patterson y Cook (17). La superficie del agar es
inoculada por siembra de una suspensin de hecesa 10% en
fosfato buferado (pH 7.6) e incubacin a 37 c durante 24
a 48 horas. La identificacin se basa de manera primaria en
las caractersticas fisiolgicas segn se describi en la sec- Hay muy poca informacin disponible respecto al uso de
cin de las propiedades fisiolgcas.
Diagnstico diferencial
La bacteria r pseudotubercu/osis es muy similar en muchos
aspectos a r pestis y r enteroco/itica. Aunque estos
dos microorganismos no parecen encontrarse en aves, pue-
den ser transmitidos por roedores que tienen acceso al
rea de la granja. Un resumen de las pruebas diferenciales
de r pseudotubercu/osis, r pestis y r enteroco/itica se
muestra en el cuadro 14-3.
Kiliam y colaboradores (11) aislaron de pavos una
cepa inusual de r pseudotubercu/osis con similitudes con
Sa/mone//a pul/orum. Se asemeja a S. pul/orum en agar
verde brillante; fue aglutinado por antisuero de S.pul/orum;
REFERENCIAS
l. Adamec, Z., and K. Matousek. 1965. Pseudotuberculosis in
turkeys. Veter 15:158-160.
2. Beaudette, F.R. 1940. A case of pseudotuberculosis in a
blackbird. J Am Vet Med Assoc 97:151-157.
3. Buchanan, R.E., J.G. Holt, and E.F. Lessel. 1966. Index
Bergeyana. Williams & Wilkins, Baltimore.
4. Burrows, T.W., and W.A. Gillett.I966. The nutritional require-
rnents ofsome Pasteurellaspecies.J Gen Microbiol 45:333-345.
5. Clapham, P.A. 1953. Pseudotuberculosis among stock-doves
in Hampshire. Nature 172:353.
6. Clark, M.C., and LN. Locke. 1962. Case report: Observations
on pseudotuberculosisin common grackles.Avian Dis 6:506-510.
7. Cook, R. 1952. A method of demonstrating Pasteurella
pseudotuberculosis in smears trom animal lesions. J Pathol
Bacteriol 64:228-229.
8. Hinz, K.H., E.F. Kaleta, B. Stiburek, G. Glunder, and K.
Tessler. 1981. Eine durch Yersinia pseudotuberculosis bei
Mastputen verursachte Myopathie. Dtsch Tieraerztl Wo-
chenschr 88:352-354.
9. Hodges, R.T., M.G. Carman, and W.J. Mortimer. 1984.
Serotypes ofYersinia pseudotuberculosis recovered from do-
mestic livestock. N Z Vet J 32:11-13.
10. Kar1sson, K.F. 1945. Pseudotuberkulos hos honstaglar.
Scand Vet Tidskr 35:673-687.
11. Kiliam, J.G., R. Yamamoto, W.E. Babcock, and E.M.
Dickenson. 1962. An unusual aspect of Pasteurella pseudo-
tuberculosis in turkeys. Avian Dis 6:403-405.
12. Mair, N.S. 1965. Sources and serological classification of177
strains of Pasteurella psuedotuberculosis isolated in Great
Britain. J Pathol Bacteriol 90:275-278.
13. Malassez, L., and W. Vignal. 1883. Tuberculose zoologique
(forme on espice de tuberculose sans bacillis). Arch Physiol
Norm Pathol Ser 3, 2:369-412.
(Captulo 14)
produjocido,pero no gas,a partir de glucosay manitol y
no fermentlactosa,sacarosa,maltosa,dulcitol o salicina.
El antisuerode cobayos,pollos y pavossensibilizados,el
cual aglutinantgenohomlogo,no aglutin S. pullorum
ni S. typhimurium.
TRATAMIENTO y PREVENCiN
agentes quimioteraputicos para el tratamiento de la SA en
aves. En un caso, el tratamiento de los pavos afectados
mediante clorantenicol y sulfato de estreptomicina (0.6g y
0.5 giL, respectivamente) en el agua de bebida por dos das,
seguido de tetraciclina (0.5 giL) por cuatro das, result en
disminucin de las prdidas por mortalidad; sin presentarse
recadas (8). En otro caso, el tratamiento con grandes can-
tidades de tetraciclinas en el alimento pareci detener la
enfermedad, pero los pavos que sobrevivieron fueron de-
comisados ms tarde durante el procesamiento debido a
las lesiones septicmicas que presentaban(22). Las vacunas
no estn disponibles para el uso en la prevencin de la
seudotuberculosis; por tanto, la prevencin se encuentra
limitada al uso de buenos procedimientos de manejo (vase
captulo 1).
]4. Marthedal, H.E., and G. Velling. 1954. Pasteurellosis and
pseudotuberculosis alnong towls in Denmark. Nord Vet Med
6:651-665.
15. Mathey, W.J., FR., and P.J. Siddle. 1954. Isolation ofPas-
tcurella pseudotuberculosis from a California turkey. J Am
Ver Med Assoc 125:482-483.
16. Mollaret, H.H. and E. Thal. 1974. Yersinia. In R.E. Buchanan
and N.E. Gibbons (eds.). Bergey's Manual of Determinative
Bacteriology. Williams and Wilkins Co, Baltimore, pp. 330-332.
17. Paterson, J.S., and R. Cook. 1963. A metl10d for the recov-
ery of Pasteurella pseudotuberculosis trom faeces. J Pathol
BacterioI85:241-242.
] 8. Rosenwald, A.S., and F.M. Dickinson. 1944. A report on
Pasteurella pseudotuberculosis intection in turkeys. Am J Vet
Res 5:246-249.
19. Stovell, P.L. 1980. Pseudotubercular yersiniosis. In J. H.
Steele, H. Stoenncr, W. Kaplan and M. Torten (eds.). CRC
Handbook Series in Zoonoses, sectA, vol 11.CRC Press, Inc.,
Boca Raton, FL, pp. 209-256.
20. Thal, E. 1954. Untersuchungen ueber Pasteurella pseudotu-
berculosis unter besonder Beruecksichtigun ihres immunolo-
gisches Verhaltens. Thesis. Berlingska Boktryckeriet, Lund,
Sweden.
21. Tsubokura, M., K. Otsuki, Y. Kawasoka, H. Fukushima,
K. Ikemure, and K. Kanazawa. 1984. Addition of new
serogroups and improvement of the antigenic designs of
Yersinia pseudotuberculosis. Curr Microbio! II :89-92.
22. Wallner-Pendleton, E., and G. Coopero 1983. Several out-
breaks of Yersinia pseudotuberculosis in California turkey
tlocks. Avian Dis 27:524-526.
23. Wise, D.R., and P.K. Uppal. 1972. Osteomyelitis in turkeys
caused by Yersinia pseudotuberculosis. J Med Microbiol
5:128-130
 Otras enfermedades
bacterianas . 327

H John Barnes

INTRODUCCiN donde son comunes las garrapatas y en sistemas de cra

extensivos no estabulados; la presentacin en reastempla-
das o parvadas de manejo intensivo no es frecuente (39, 64).
La espiroquetosis es una borreliosis no recurrente trans- En el sudoeste de EVA se presentan brotes espordicos de
mitida por garrapatas de especies aviares causada por la la enfermedad relativamente benigna.
espiroqueta Borrelia anserina. Por lo general, es una enfer-
medad septicmica aguda caracterizada por enfermedad
marcada, morbilidad variable y elevada mortalidad. En reas
endmicas, la espiroquetosis origina importantes prdi- ETIOLOGA
das econmicas(69). Aunque seencuentramuy relacionadacon
las especiesde Borrelia, que ocasionanenfermedaden huma-
nos (6, 36); no se sabe que B. anserina infecte a humanos, El microorganismo causal es B. anserina. Las sinonimias
o que resulte de importancia para la salud pblica. Sin incluyen Spirochaeta anserina (65), S. gallinarum, S. anatis
embargo, las aves pueden ser importantes en ]a disemina- y Treponemaanserinum. El microorganismo perteneceal or-
cin de la enfermedad de Lyme (4), una borreliosis huma- den Spirochaetales y la familia Spirochaetaceae (6). Para
na causada por B. burgdorferi; los anadonesy las codornices informacin adicional acercadel gnero Borrelia, vase(6, 9).
de cola corta se pueden infectar de manera experimental y
diseminar esta espiroqueta (7, 10). B. burgdorferi parece ser Morfologa y tincn
]a nica entre las borrelias, por su capacidad para infectar
por medios naturales tanto a aves como a mamferos. B. an- B. anserina es una bacteria helicoidal, muy mvil con 5 a 8
serina y B. burgdorferi comparten antgenos flage]ares espirales (figura 14-11), que mide ms o menos 6 a 30 x
comunes, ]0 que sugiere que estn relacionados entre s (74). 0.3 J.lm; puede pasar por un filtro de 0.45 J.lm (8). Las
borrelias tienen tlagelos ubicados en el espacio periplsmi-
co deba.iode la membrana celular externa y se adhieren de
manera subterminal cerca de los extremos de un traslape (30
HISTORIA a 44 tlagelos) en la parte media de la espiroqueta. Las
borrelias difieren de las treponemas y leptospiras, ya que se
tien con facilidad mediante tinciones de anilina ordinarias
La espiroquetosis se describi por primera vez en 1891 en adems de las tinciones tipo Romanowsky e impregnacin
Rusia (65), como una grave enfennedad septicmica de de plata (6). Las espiroquetas se pueden identificar con ra-
gansos. En 1903, la enfennedad se reconoci en aves en pidez en muestras hmedas de sangre o tejidos por medio
Brasil, y se identific la funcin de las garrapatasde las aves de microscopia de campo oscuro o de fase (figura 14-12).
como vectores primarios (46). De manera subsecuente, se
reconoci esta enfermedad en muchos pases, con frecuen- Requerimientos de crecimiento
cia relacionada con garrapatas, donde eran consideradas
como el medio primario de introduccin. Varios autores le Las borreliasson microaerfilas,se reproducenpor fisin
dieron muchos nombres a las espiroquetas, lo que result binaria,producencidoa partir de glucosa,y no sepueden
en numerosas sinonimias, y la confusin con otros pat-
genos aviares transmitidos por garrapatas, por ejemplo,
Aegyptianellapullorum, pennite una considerablecontroversia
acerca del ciclo de vida de las espiroquetas. La espiroque-
tosis se describi por primera vez en EVA entre pavos en
California durante 1946 (33). Aunque se han identificado
brotes adicionales ocasionales en el sudoeste de EVA en
pollos, pavos y faisanes, la enfennedad nunca ha sido fre-
cuente. Recientemente, sediagnostic espiroquetosis en una
parvada de pollos de ornato en California (14).

INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN

La espiroquetosis se desarrolla en todo el mundo, con mayor Figura 14-11. Borrelia anserina en un frotis de sangre
frecuencia en regiones tropicales y subtropicales del mundo durante la etapa aguda de la infeccin. Giemsa, 1200x.
328 . Enfermedades de las aves
Figura 14-12. Borrelia anserina en plasma a partir de un
pollo infectado durante etapas terminales de espiroquetosis.
Ntese la aglomeracin de microorganismos.Campo oscuro.
cultivar en medios bacteriolgicos ordinarios. De manera
reciente, B. anserina se ha hecho crecer en medio Barbour-
Stoenner-Kelly, pero el microorganismo pierde su virulen-
ciaen 12 pasajes(45). B. anserina se conserva por lo general
en garrapatas infectadas, con pases seriados por trans-
ferencia mediante cualquiera de las vas en intervalos de 3 a
5 das en pollos, o se propaga en embriones de pollo (48) Y
pavos (49) por inoculacin en el saco vitelino. Las espiro-
quetas son ms numerosas en los tejidos embrionarios, en
especial hgado, sangre y membranas, con pocos microor-
ganismos en los lquidos extraembrionarios no contamina-
dos con sangre.
Resistencia a agentes quimicos y fsicos
B. anserina no es resistente fuera del husped, y las
garrapatas de las aves sirven como un reservorio del mi-
croorganismo. La espiroqueta puede sobrevivir en cadve-
res por ms de 31 das a O C (49) y se puede almacenar
hasta por 3 a 4 semanasen suero a 4 C. Las cepas se pueden
conservar por largos periodos a -70 c, en especial si se les
agrega glicerol o dimetilsulfxido a lOa 15% a la sangre
infectante (28).
Clasificacin de las cepas
Existen cepas inmunolgicamente distintas a B. anserina,
pero no se ha desarrollado algn esquema de clasificacin
formal de los serotipos (15, 21, 40, 68). Los mltiples
serotipos se pueden identificar a menudo en una zona deter-
minada, lo que sugiere una diversidad antignica conside-
rable (72). Las cepas tambin difieren de manera amplia en
cuanto a su virulencia (14, 15, 16).
Patogenicidad
B. anserina resulta patgeno para las aves; los mam-
feros, excepto los conejos y los ratones, quienes pueden
tener infecciones pasajeras, son resistentes a la infeccin.
Los intentos por adaptar B. anserina a ratones intactos o
esplecnomizados, no han dado resultados despusdel tercer
paso (58). En pollos, la inoculacin intravenosa, 1M y SC
originan breves periodos de incubacin y la mortalidad ms
(Captulo 14)
elevada (49). Sin embargo, la infeccin puede establecerse
por otras va$ que incluyen las vas oral, ocular, nasal y
cloacal. Las cepas virulentas son capacesde penetrar la piel
intacta (38).
. PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedesnaturales y experimentales
Los pollos, pavos, faisanes, patos, gansos y canarios se
infectan de manera natural con B. anserina (41, 47). Las
razas locales de pollos, por lo general son ms resistentes
que las cepas comunes (59). Un perico gris (Psittacus
erithacus) desarroll espiroquetosis y muri poco tiempo
despus de ser importado de Ghana (23), y se recuperaron
especies de Borrelia de las garrapatas colectadas de garzas
en Sudfrica (29). Una gran variedad de aves se pueden
infectar de manera experimental (17,49); aunque los picho-
nes y, en menor grado, las gallinas de Guinea son relativa-
mente resistentes a la infeccin experimental (41), sin
embargo, en Italia se encontr que 3.26% de los pichones
urbanos posean anticuerpos contra B. anserina (25). Los
pollos menores de tres semanas son los ms susceptibles;
las aves de mayor edad tienden a ser ms resistentes (16).
Los pollos de un da de edad infectados experimentan
enfermedad benigna, menor mortalidad y espiroquetemia
prolongada que dura de 2 a 3 semanas,comparada con los
3 a 5 das que dura en aves de mayor edad (13).
Transmisin, vectores y portadores
La espiroquetosis puede transmitirse por casi cualquier
medio donde la sangre, excretas o tejidos de un ave viva
infectada o recin muerta tenga contacto con algn ave
susceptible. El canibalismo, la ingestin de sangre o excre-
tas, ya seade manera directa o indirecta por alimento o agua
contaminados, o el uso de jeringas y agujas para la inocu-
lacin o muestreo de muchas aves, son los medios por los
cuales se puede transmitir la enfermedad. Se observ un
grave brote en gansitos inyectados con antisuero contami-
nado preparado para proteccin pasiva contra hepatitis viral,
aun cuando el suero habia sido filtrado para eliminar las
bacteria." (8).
Los artrpodos mordedores ornitofilicos, entre los
que se encuentran los mosquitos (61, 63, 77) y los caros
aviares (Dermanyssus) (35), son capaces de transmitir las
espiroquetas.
Aunque representan un medio frecuente de transmi-
sin de espiroquetas, en especial entre diferentes grupos
de aves, las garrapatas blandas del gnero Argas sirven de
una manera ms importante como los principales reservo-
rios del microorganismo (29). B. anserina es incapaz de
sobrevivir ya sea en el ave o en el ambiente durante largos
periodos; el microorganismo debe permanecer en la garra-
pata para su existencia continua. No todas las especies de
Argas funcionan por igual modo como vectores biolgicos
de la espiroqueta; las referenciasaA. persicus en la literatura
templ"ana,tal vez no se deban a esa especie (18). A. sanchezi
yA. arboreus, son otras especies de garrapatas conocidas
en la transmisin de B. anserina (15, 18).

A. persicus es un vector importante. Luego de que se
alimenta de pollos muy infectados, las espiroquetas son
numerosas en la luz del intestino inicialmente, disminuyen-
do en nmero a la siguiente semana, se inmovilizan por 15
a 20 das, y mueren en el da 20. A las dos horas de
alimentarse, las espiroquetas penetran la pared del intestino
y se ubican en la hemolinfa, donde aumentan su nmero
durante los siguientes siete das. Pero al da 7, los microorga-
nismos se pueden encontrar en los tejidos de las garrapatas,
en particular en la masa nerviosa central, glndulas salivales
y gnadas, donde permanecen por lo menos 60 das (18).
B. anserina sobrevive a la metamorfosis de larva hasta el
adulto y es transmitida transovricamente de una generacin
a la siguiente en las especies adecuadasde garrapatas (76).
Los ndices de infeccin en larvas de garrapatas hembras
infectadas pueden ser de hasta 100% (76).
Las garrapatas llegan a ser infectantes 6 a 7 das
despus de morder a un husped y pueden permanecer
infectantes hasta por 488 das (41). Las larvas de las garra-
patas (semillas de garrapatas, moscas) permanecen adhe-
ridas al ave y se alimentan durante 4 a 5 das, en contraste
con las ninfas y las adultas, que son nocturnas y se alimentan
de manera intermitente, y pasan la mayor parte del tiempo
en hendiduras y grietas de las casetaso en el ambiente. Cada
etapa puede sobrevivir sin alimentarse por meses o aos. La
actividad de las garrapatasaumenta cuando es mayor la tem-
peratura y la humedad, y las espiroquetas se desarrollan con
ms rapidez cuando las temperaturas ambientales son supe-
riores a 35 C. Aunque son posibles los brotes por espiro-
quetas a lo largo de todo el ao, son ms frecuentes durante
las estaciones clidas y hmedas. Las aves se llegan a
infectar de la saliva de la garrapata cuando sta muerde, o
por ingestin de las mismas garrapatas o de sus huevos (41).
Las aves recuperadas no son portadores (19,41), ya
que los microorganismosdesaparecen de los tejidos poco
despusde que desaparecende la circulacin (20).
Periodo de incubacin
El periodo de incubacin depende del mtodo de exposi-
cin, del nmero de microorganismos en el inculo y de la
virulencia de B. anserina. La exposicin natural a travs de
los huevos de garrapatas infectados o ingestin de sangre
infectante o huevos de garrapatas infectados, resulta en un
periodo de incubacin de 3 a 12 das con 33 a 77% de
mortalidad. Despus de la inoculacin 1M o IV, el periodo
puede ser tan breve como de 24 horas con 100% de morta-
lidad(41).
Signos
Las aves infectadas con cepas virulentas de B. anserina se
encuentran visiblemente enfermas, manifestando cianosis o
palidez, en especial de la cresta y las barbillas; plumas
erizadas; diarrea, inactividad y anorexia. Los datos caracte-
rsticos de la espiroquetosis son una elevacin notable y
abrupta de la temperatura que inicia poco despus de la
infeccin, la cual en pavos puede alcanzar o exceder los
43 C (49), Y una prdida rpida de peso que puede exceder
20% durante un curso de 4 a 5 das de la enfermedad.
Cuando las espiroquetas se encuentran en la circulacin las
Otras enfermedades bacterianas 329
temperaturas son elevadas, an si sus nmeros tambin son
bajos como para poder detectarse por medio de mtodos
convencionales. Las aves afectadas eliminan excretas lqui-
das, verdes que contienen exceso de bilis y uratos, tal vez
por anorexia, y a causa de un aumento en el consumo de
agua. Ms adelante, en el curso de la enfermedad, las aves
desarrollan paresis o parlisis, se aprecian anmicas, y
estn somnolientas a comatosas. Las temperaturas corpora-
les son subnormal esjusto antes de la muerte. Las aves que
se recuperan de la enfermedad a menudo estn emaciadas y
tienen una debilidad residual temporal o parlisis de una o
ambas alas o piernas. La infeccin con cepas de baja viru-
lencia pueden ser inaparentes (16).
Patologaclnica
La anemia sin hem'lisis intravascular es un dato importante
y consistente en la espiroquetosis, junto con las notables
reducciones en la cantidad de eritrocitos, volumen de pa-
quete celular y hemoglobina, y aumento del indice de sedi-
mentacin eritrocitico. El mximo de anemia se presenta
despus de que han desaparecido las espiroquetas de la
circulacin. Hay importantes diferencias entre los pollos
normales y los redrojos en el grado de anemia, su desarrollo
y fragilidad de los eritrocitos (37). Se han identificado y
relacionado con la anemia tanto las aglutininas frias (42)
como los complejos inmunitarios solubles(43). Sepostul que
stos se adhieren a los eritrocitos, lo cual aumenta su fago-
citosis por macrfagos en los tejidos, en especial el bazo.
En pollos con espiroquetosis experimental, se ha en-
contrado ligera leucocitosis con mayor cantidad de clulas
mononucleares y disminucin de granulocitos, y aumento
en el tiempo de coagulacin (66). Tambin se desarrollan
cambios tanto cualitativos como cuantitativos en las protei-
nas sricas (52, 53). Las alteraciones en la quimica srica de
pollos con espiroquetosis incluyen mayor concentracin
de proteinas totales, globulinas, cido rico, glutamato oxa-
lacetato, transaminasa, creatinina, urea y bilirrubina, y dis-
minucin de fosfatasa alcalina, albmina, lipidos totales,
colesterol, fsforo inorgnico (ligera), cloruros y hierro. La
glucosa sanguinea permanece sin cambios o disminuye, y
la fosfatasa cida no cambia (60, 66). Las modificaciones
en la composicin de sangre de patos infectados por via
natural son similares a las de los pollos (67).
Morbilidad y mortalidad
La morbilidad y la mortalidad resultan muy variables, de I a
2% hasta 100%. Los ndices ms bajos se presentan en
parvadas cerradas con exposicin constante a las garrapatas
infectadas. Los adultos presentan elevada inmunidad, la
cual transfieren de manera pasiva a su progenie. Cuando
estos pollos llegan a exponerse en algn momento en que
su resistencia permite una infeccin atenuada, desarro-
llan de manerasubsecuenteinmunidad activa, la cual aumenta
de manera constante, protegindolos de la enfermedad cl-
nica. Los mayores indices se presentan ya sea que las aves
susceptibles se mezclen con aves infectadas o se les colo-
que en un ambiente infestado con garrapatas infeC1adas,o
cuando las aves o equipo infestado con garrapatas se mez-
clan con las aves susceptibles. En cualquier situacin. se
330 . Erfermedades
de las aves
Figura 14-13. Bazo moteado en un pollo con espiroquetosis.
Esta lesin es caracterstica de la enfermedad originada por
cepas muy virulentas de Borrelia anserina, pero tal vez no
se encuentre cuando la infeccin es con espiroquetas de baja
virulencia. Los cambios esplnicos tambn se presentan en
otras especies de aves, pero pueden parecer dferentes de
la que se presentan en pollos, dependiendo de la cantidad
de necrosis y hemorragia Tambin hay pocas hemorragas
serosas en el proventrculo de esta ave.
pueden presentar brotes explosivos con elevadasmorbilidad
y mortalidad.
Lesiones macroscpicas
El notable agrandamiento y manchado del bazo es la lesin
ms caracteristica que se desarrolla en la espiroquetosis
(figura 14-13). Sin embargo, tal vez no sea tan evidente la
esplenomegalia cuando las aves se infectan con cepas de
baja virulencia o al inicio de la enfermedad (14). El higado
puede crecer y contener pequeas hemorragias y focos
plidos. En ocasiones, se pueden observar infartos mar-
ginales en el higado. Los riones se aprecian hinchados y
plidos con uratos visibles en los urteres. El contenido
intestinal resulta mucoide verde y a menudo hay cantidades
variables de hemorragias, en especial en la unin del pro-
ventriculo y ventriculo. De manera ocasional, se observa
pericarditis fibrinosa benigna, pero no estn implicadas otras
membranas serosas (49). En faisanes infectados de manera
natural se presentan hemorragia extensa y necrosis muscu-
lar (47).
Histopatologa
Las lesiones esplnicas resultan de una reaccin intlarnato-
ria caracterizada por la respuesta exagerada de los macr-
fagos e hiperplasia del sistema mononuclear-fagocitos
(SMF), eritrofagocitosis, y depsitos de hemosiderina (5).
Las reas centrales de los focos SMF a veces sufren
hialinizacin. En algunas aves puede haber reas masivas
de la hemorragia. El tejido linftico difuso presenta un
crecimiento rpido. Las clulas consisten de grandes linfo-
citosjvenes y de tamao medio y hemocitoblastos; hay nu-
merosas figuras mitticas. En pavipollos, las espiroquetas
se presentan en focos en todo el bazo, pero no parecen ser
fagocitados por las clulas del SMF. El hgado se encuentra
conrestionado con crecientes infiltrados periportales de
(Captulo 14)
linfocitos mezclados, hemocitoblastos y clulas fagociticas
con citoplasma vacuo lado; en las clulas de Kupfter se
aprecia eritrofagocitosis y hemosiderina, adems de hema-
topoyesis extramedular . Las tinciones de plata revelan
espiroquetas en los espacios intercelulares y canalculos
biliares. Los microorganismos dentro de los hepatocitos a
menudo se hallan fragmentados o enrollados, que forman
anillos. En los riones y la lmina propia del intestino
pueden encontrarse infiltrados linfoplasmaciticos (14). En
ocasiones se presenta una meningoencefalitis linfocitaria
benigna a moderada (49).
Inmunidad
La inmunidad activa prolongada se desarrolla luego de la
recuperacin de la enfermedad o la inmunizacin (24, 69).
La inmunidad activa es especfica de serotipo; la infeccin
con otros serotipos de B. anserina se puede presentar en
aves recuperadas o vacunadas (50). La inmunidad materna
pasiva capaz de proporcionar resistencia contra la espiro-
quetosis dura de 5 a 6 semanas y se reconoce desde 1906
(44). El suero hiperinmunitario preparado en pollos o ca-
bras, protege a las aves en contra de exposiciones por ms
de tres semanas(51). Antes de la inoculacin de los pollos
con B. theileri, una espiroqueta de rumiantes, no proporcio-
na proteccin contra la infeccin por B. anserina (75).
DIAGNSTICO
Se puede lograr un diagnstico clnico de espiroquetosis
por el hallazgo de lesiones caractersticas en aves con signos
consistentes con la enfermedad. Las larvas de garrapatas, se
encuentran con mayor frecuencia por debajo de los plie-
gues de las alas; la presencia de punto de hemorragias por
las mordeduras de las garrapatas en especial en las piernas;
o la existencia de garrapatas en el ambiente de las aves,
aumentan la posibilidad de la espiroquetosis en aves muy
enfermas (64).
La confirmacin de la espiroquetosis requiere de la
demostracin de B. anserina o del anticuerpo. Durante
la enfermedad clnica, se pueden encontrar espiroquetas en
sangre teida iJ muestras de rganos, examinadas por mi-
croscopia de campo oscuro o de f'ase o mediante inmuno-
fluorescencia. Las muestras de sangre teidas se utilizan
mejor cuando se dispon~ de muy poca cantidad de sangre,
es largo el tiempo entre la coleccin de la sangre y el
examen, no estn disponibles el equipo especializado o los
reactivos para la microscopia de fluorescencia o de campo
oscuro, o se requiere de una muestra permanente de la
muestra. La tincin de Giemsa es la que se utiliza con mayor
frecuencia, pero el microorganismo se tie con ms facili-
dad con anilina y tincin de Romanowsky. Para demostrar
las espiroquetas en los cortes de tejido, se utilizan procedi-
mientos de impregnacin (14, 26).
La microscopia de campo oscuro es el mtodo de
diagn~tic() de eleccin por su facilidad, rapidez y exactitud.
La autlisis origina una tincin de fondo en las muestras de
tejido, lo cual puede oscurecer a las espiroquetas, haciendo

preferibles los monta.jes hmedos para identificar al mi-
croorganismo de 10s cadveres. Al inicio de la enfermedad,
la espiroquetemia puede ser tan lenta que resulta dificil la
deteccin del microorganismo. B. anserina se puede con-
centrar en la capa flogstica(32, 47). El examen de esta capa
es til en los estudios epidemiolgicos para la identificacin
temprana de las infecciones o la infeccin con cepas poco
virulentas. Un procedimiento simple, utilizado por el autor
es el siguiente: llenar tubos de microhematcrito con sangre,
centrifugar durante cinco minutos en una centrfuga para
microhematcrito, marcar los tubos entre los eritrocitos y la
capa flogstica con una pluma de diamante, romper el tubo,
obtener la capa flogstica y el plasma en un portaobjetos
dejando intacta la capa flogstica, se coloca un cubreobje-
tos sobre el montaje hmedo y se presiona con gentileza
para diseminar la muestra hasta dos veces del tamaflo origi-
nal, se deja a temperatura ambiente por 10 menos cinco
minutos, se examina la periferia de la capa flogstica en
busca de espiroquetas utilizando microscopia de campo
oscuro. Si se hallan, los microorganismos se mueven hacia
el plasma de la capa flogstica y se reconocen fcilmente.
Las espiroquetas sufren aglomeracin seguida por lisis
en las etapasterminales de la enfermedad y tal vez no se les
reconozcaen la sangreo tejidos. En estoscasos,los antigenos
de espiroquetas se pueden identificar a menudo en hgado o
bazo mediante pruebas serolgicas (1, 2, 70) o inmunofluo-
rescencia (30, 73).
Las espiroquetas se pueden cultivar por inoculacin de
embriones o pollos, con sangre infectante o suspensiones
de rganos. Se prefieren los huevos embrionados de seis
das provenientes de gallinas libres de espiroquetas, inocu-
lados a travs del saco vitelino para el cultivo en embrones.
Los embriones vivos se examinan seis das despus de la
inoculacin. Resulta esencial el sangrado hacia los lquidos
corioalantoideos si se encuentran las espiroquetas (48). Los
pollos libres de anticuerpos de espiroquetas y que son
menores de tres semanas, resultan ms susceptibles a la
infeccin. La bursectoma o el tratamiento con dexametaso-
na pueden ser necesarios en el caso de las cepas de baja
virulencia para crecer hasta cantidades detectables (16).
Serologa
Se han desarrollado varias pruebas serolgicas con el fin de
identificar anticuerpos en aves inmunes; stas incluyen
prueba de aglutinacin en placa con suero (27), pruebas de
aglutinacin en portaobjetos e inmovilizacin (71), prueba
de precipitina en agar gel (11) Y prueba indirecta de anti-
cuerpos fluorescentes (55). Las pruebas de aglutinacin en
placa, aglutinacin en tubo y la inmovilizacin de espiro-
quetas tuvieron igual sensibilidad cuando se utilizaron tanto
para sueros hiperinmunes como para convalecientes (12).
Se pueden detectar anticuerpo s de espiroquetas con rapidez
en la yema de los huevos puestos por aquellas gallinas
inmunes (3, 22).
Diagnstico diferencial
La espiroquetosis puede semejarse a otras enfermedades de
aves caracterizadas por septicemia aguda que incluyen ti-
foidea aviar, clera aviar y colisepticemia; enfermedadcs
Otras enfermedades
bacterianas . 33J
virales agudas que comprenden la enfermedad velognica
viscerotrpica de Newcastle, influenza muy virulenta y la
enfermedad de Marek. Las lesiones caractersticas de la es-
piroquetosis; la incapacidad para cultivar S'a/mone//a, Pas-
teure//a o Escherichia co/i; la ausencia de enfermedad
respiratoria o de aparato gastrointestinal y otros tejidos
afectados por enfermedad virulenta Newcastle, las inteccio-
nes de influenza; y la ausencia de tumores oculares, neural
o viscerales deberan permitir la distincin de la espiroque-
tosis de enfermedades similares.
TRATAMIENTO
De manera inicial se utilizaron una variedad de arsenicales
para tratar a las aves afectadas con espiroquetosis; los
antibiticos han reemplazado a los arsenicales como el
trntamiento de eleccin. B. anserina es sensible a casi todos
los antibiticos que incluyen penicilina, cloranfenicol, ka-
namicina, estreptomicina, tilosina y tetraciclinas (8, 34, 54).
Adems, se han publicado numerosos informes respecto
al valor de los antimicrobianos localmentedisponibles o expe-
rimentales. Las inyecciones 1M en 20,000 UI de penicilina/
ave, aplicadas tres veces en 24 horas o 20 mg de oxitetraci-
clina aplicada durante dos das, representan el tratamiento
utilizado de manera corriente (69). El autor encontr que
resulta muy eficaz proporcionar agua a las parvadas afecta-
das, que contenga aproximadamente 1 g de oxitetracicli-
na/4L de agua de bebida por tres das y tratar a las aves muy
enfermas mediante alimentacin forzada en el buche de 5 mg
de oxitetraciclina en glucosa al 5%.
PREVENCiN Y CONTROL
La espiroquetosis se previene mejor en aquellas reas end-
micas al evitar la introduccin de avesinfestadascon garrapatas
en parvadas limpias, o la introduccin de aves suscepti-
bles en parvadas infestadas o en casetas donde hay aves
infectadas. Las garrapatasadultas pueden permanecer vivas
sin alimentarse y portar las espiroquetas hasta por tres aos.
Una vez que se encuentra presente la garrapata, es en
extrcmo dificil de erradicar. Slo se tiene xito completo
cuando se han despoblado y quemado las casetas. En las
aves, las larvas de las garrapatas se pueden controlar me-
diante su inmersin en malathin a 0.5%, lo cual es ms
efectivo que utilizar insecticidas en polvo. Los polvos son
tiles cuando se tienen baos de arena. Los aerosoles de alta
presin en la caseta y el ambiente, poniendo atencin par-
ticular en las hendiduras, grietas y otros sitios donde se
esconden las garrapatas, con malathin a 3% a intervalos de
meses, ayudan a conservar a las garrapatas en bajas canti-
dades. Las pinturas y pastas impregnadas eon insectici-
das pueden controlar las garrapatassi se insiste en utilizarlos
(62). Los' intentos por contar con percheros a prueba de
garrapatas al suspenderlos de alambres y mantenindolos
llenos dc grasa o colocando .las patas de los percheros en
332 . Enfermedadesde las aves
contenedores llenos de aceite, requieren de una atencin
casi constante para que resulte eficaz. Lo mismo sucedepara
las casetas a prueba de garrapatas, rodeadas por un foso
lleno de aceite. Si las aves afectadas utilizan rboles como
percheros, puede tenerse xito al cortarlos y quemarlos y
sumergir a las aves en aceite.
Inmunizacin
La vacunacin se practica en reas donde prevalece la
espiroquetosis; y se preparan mejor a partir de cepas locales
REFERENCIAS
1. AI-Attar, M.A., and F.M. Jahanly. 1974. Demonstra-
tion by immunodiffusion agar-gel test of Borrelia anser-
ina antigens in the organs of intected chickens. Avian Dis
18: 463-466.
2. AI-Hilly, J.N.A. 1969. Immunoditlusion agar-gel test tor
demonstration of Borrelia anserina antigen produced by liver
ofintected chickens. Am J Ver Res 30:1877-1880.
3. AI-Hilly, J.N.A. 1971. Immobilization and immunoditlusion
tests tor determination of antibodies against spirochetosis in
the yolk ofconvalescent towls. Avian Dis 15:419-421.
4. Anderson, J.F., R.C. Johnson, L.A. Magnarelli, and RW.
Hyde. 1986. Involvement of birds in the epidemiology ofthe
Lyme disease agent Borrelia burgdorteri. Intect Immun
51 :394-396.
5. Bandopadhyay, A.C., and J.L. Vegad. 1983. Observations
on the pathology of experimental avian spirochaetosis. Res
Ver Sci 35:138-144.
. Barbour, A.G., and S.R Hayes. 1986. Biology of Borrelia
species. Microbiol Rev 50:381-400.
7 Bishop, K.L., M.I. Khan, and S.W. Nielsen. 1994. Experi-
mental infection of northern bobwhite quail with Borrelia
burgdorteri. J Wildl Dis 30:506-513.
8. Bok, R., Y. Samberg, M. Rubina, and A. Hadani. 1975.
Studies on towl spirochaetosis-survival ofBorrelia anserina
at various temperatures and its sensitivity to antibiotics. Retu
Vet32:147-153.
9. Burgdorfer, W., and T.G. Schwan. 1991. Borrelia. In
A. Balows, W.J. Hausler, Jr., K.L. Herrmann, H.D.lsenberg,
and H.J. Shadomy (eds.). Manual ofClinical Microbiology,
5th ed. American Society ofMicrobiology, Washington, DC,
pp. 560-566.
10. Burgess, E.C. 1989. Experimental inoculation of mallard
ducks (Anas platyrhynchos platyrhynchos) with Borrelia
burgdorteri. J Wildl Dis 25:99-102.
11. Chatterjee, A., and A.N. Sawhney. 1971. Diagnosis oftowl
spirochaetosis by agar-gel-precipitation test. Indian J Anim
Sci 4] :727-730.
]2. Chatterjee, A., and A.N. Sawhney. 1971. Serological studies
on experimental towl spirochaetosis. Indian J Anim Sci
4]:115]-1153.
13. Choudhary, C.R., and K.N.P. Rao. 1985. Studies on clini-
copathological changes in towl spirochaetosis in young
chicks. Indian Vet J 62:465-468.
14. Cooper, G.L., and A.A. Bickford. 1993. Spirochetosis in
California game chickens. Avian Dis 37:] 167-1] 7].
15. DaMassa, A.J., and H.E. Adler. 1978. Avian spirochetosis:
natural transmission by Argas (Persicargas) sanchezi (Ixo-
doidea: Argasidae) and existence of difierent serologic and
immunologic types of Borrelia anserina in the United States.
Am J Vet Res 40:154-157.
6. DaMassa, A.J., and H.E. Adlcr. 1979. Avian spirochaetosis:
(Captulo 14)
donde van a ser utilizadas (69). Las aves se inoculan por lo
general a las 8 a 10 semanas de edad (69). Las vacunas
estn inactivadas con formalina o fenol y preparadas a
partir de lisados de sangre, tejidos o embriones infectados
con B. anserina (31, 56, 57); hay productos liofi1izados y
lquidos. La inmunidad es de tipo especifico; para brindar
una proteccin completa puede ser necesariauna vacuna au-
tgenao polivalente que contenga mltiples serotipos preva-
lentes en un rea determinada (72). Tambin se ha utilizado
la infeccin deliberada tres das despusdel tratamiento con
antibiticos (54).
enhanced recognition ofmild strains ofBorrelia anserina with
bursectomized and dexamethasone-treated chickens. J. Comp
Pathol 89:413-420.
17. D.aMassa, A.J., and H.E. Adler.1980. Avian spirochetosis:
general comments and preliminary data on the experi-
mental disease in budgerigars. Proc 29t11 West Poult Ois
Cont; pp. 83-85.
18. Diab, F.M., and Z.R. Solirnan.1977. An experimental study
of Borrelia anserina in tour species of Argas ticks. 1. Spiro-
chete localization and densities. Z Parasitenkd 53:201-212.
19. Dickie, C.W., and J. Barrera. 1964. A study of the car-
rier state of avian spirochetosis in tl1e chicken. Avian Os
8:191-195.
20. Djankov, l., l. Sournrov, T. Lozeva, and P. Penev. 1970.
Persistenceand excretion ofTreponema anserinum (Sakharotf,
1891) in hens. Zentralbl Veterinaermed [B] 17:544-548.
21. Djallkov, l., l. Soulnrov, and T. Lozeva. 1972. Use ofthe
immunotluorescence method for the sero{ype identification
of Borrelia anserina (Sakharotf, 1891) strains. Zentralbl
Veterinaermed [B] 19:221-225.
22. Dutta, G.N., M.L. Mehta, and A.R. Muley. 1977. Studies
on immuni{y in towl spirochaetosis. Indian J Anim Sci
47:554-558.
23. Ehrsarn, H. van. 1977. Borreliose (spirochaetose) bei einem
graupapagei (Psittacus erithacus). Schweiz Arch Tierheilkd
119:41-43.
24. El Dardiry, A.H. 1945. Studies on avian spirochetosis in
Egypt. Min Agric Tech Sci Serv Bull 243: 1-78.
25. Fabbi, M., V. Sarnbri, A. Marangoni, S. Magnino, F.S.
Basano, R. Cevenini, and C. Genchi. 1995. Borrelia in
pigeons: no serological evdence of Borrelia burgdorteri in-
1ection. J Vet Med [B] 42:503-507.
26. Felsenfeld, O. 1971. Borrelia Strains, Vectors, Human and
Animal Borreliosis. Warren H. Green,x Inc., Sto Louis, MO.
27. Garg, I{.R., and O.P. Gautarn. 1971. Serological diagnosis
of towl spirochetosis. Avian Os 15: 1-6.
28. Ginawi, M.A., and A.M. Shornrnein. 1980. Preservation of
Borrelia anserina at difterent temperatures. Bull Anim Health
Prod At'r 28:221-223.
29. Gothe, R.,and W. Schrecke. 1972. Zur epizootiologishen
bedeutung von Persicarges-zecken der huhner in Transvaal.
Berl Munch Tierarztl Woshenschr 85 :9-11.
30. Gross, W.M., and M.R. Ball. 1964. Use of tluoresceinla-
beled antibody to stlldy Borrelia anserina intection (avian
spirochetosis) in the chicken. Am J Vet Res 25: 1734-1739.
31. Hart, L. 1963. Spirochaetosis in towls: studies on immuni{y.
AustVetJ 39:187-191.
32. Higgins, A.R. 1986. Oemonstrating Borellia [sic] anserina:
"A can ofworms." Vet Rec 119:120.
33. HolTrnan, H.A., and T.W. Jackson. 1946. Spirochetosis in
turkeys. J Am Vet Med Assoc 109:481-486.

34. Hsiang, C.M., and A. Packchanian. 1951. A comparison
of eleven antibiotics in the treatment of Borrelia anserina
intection (spirochetosis) in young chicks. Tex Rep Biol Med
9:34-45.
35. Hungerford, T.G., and L. Hart. 1937. Fowl tick rever
(spirochaetosis) also transmitted by common red mite. Agric
Gaz 48:591-592.
36. Hyde, F.W. and R.C. Johnson. 1986. Genetic analysis of
Borrelia. Zentralbl Bakteriol Hyg Abt 263: 119-122.
37. Joshi, A.G., J.L. Soni, and A.G. Khan. 1980. Spirochaetosis
anaemia and its intluence on erythrocyte size in norlnal and
dwarfchickens. Indian J Anim Sci 50:753-756.
38. Kapur, H.R. 1940. Transmission of spirochaetosis tllrough
agents otller tllan Argas persicus. Indian J Vet Sci Anim Husb
10:354-360.
39. Kaschula, V.R. 1961. A comparison of the spectrum of
disease in village and in modern poultry tlocks in Nigeria. Bull
Epizoot Dis Ati- 9:397-407.
40. Kligler,I.J., D. Hermoni, and M. Perek. 1938. Studies
on t'owl spirochetosis. 11. Presence of serologically dif-
terentiated types of spirochetes. J Comp Pathol Thcr
51:206-212.
41. Knowles, R., B.M. Das Gupta, and B.C. Basu.
1932. Studies in avian spirochaetosis.lndian Mcd Res Mem
22:1-113.
42 Lad, P.L., and J.L. Soni. 1983. Role ofcold agglutinin (CA)
in anaemia production in acute avian spirochaetosis. Indian J
Anim Sci 53:937-943.
43. Lad, P.L., and J.L. Soni. 1983. Soluble spirochaete antigcn-
antibody immune complex in plasma of Borrelia anserina-in-
tected chickens. Indian J Anim Sci 53:538-54].
44. Levaditi, C. 1906. La spirillose des embryons de poulet dans
sesrapports avec la treponemose hereditaire de I 'homme. Ann
Inst Pasteur 20:924.
45. Levine, J.F., M.J. Dykstra, W.L. Nicholson, R.L. Walker,
and G. Massey. 1990. Attenuation of Borrelia anserina by
serial passage in liquid medium. Res Vet Sci 48:64-69.
46. Marchoux, E., and A. Salimbeni. 1903. La spirillose des
poules. Ann ]nst Pasteur 17:569-580.
47. Mathey, W.J., Jr., and P.J. Siddle. 1955. Spirochetosis in
pheasants. J Am Vet Med Assoc 126: 123-126.
48. McKercher, D.G. 1950. The propagation ofBorrelia anserina
in embryonated eggs employing the yolk sac technique. J
BacterioI59:446-447.
49. McNeil, E., W.R. Hinshaw, and R.E. Kissling. 1949. A
study ofBorrelia anserina intection (spirochetosis) in turkeys.
J BacterioI57:19]-206.
50. Mchta, M.L., and A.R. Muley. 1969. Efficacy ofspirochac-
tosis vaccinc prcpared trom the local (Jabalpur) strain of
Borrelia gallinarum. Indian J Anim Sci 39:225-230.
5]. Morcos, Z., O.A. Zaki, and R. Zaki. 1946. A concise inves-
tigation offowl spirochctosis in Egypt. J Am Vet Med Assoc
109:]12-116.
52. Pavlow, P., Y. Dumanov, Y. Denev, M. Kolev, R. Stoy-
anova, T. Loseva, and l. Djankov. 1973. A study of parasitc-
host immunological intcrrclations. IV. Investigation of the
protein profiles in lambs, cats and birds in experimental
spirochetosis and leptospirosis. Zentralbl Veterinaermed [B]
20:230-240.
53. Perk, K., and l. Hort. 1966. Paper electrophoretic studies of
the serum proteins of chicks during experimental spiroche-
tosis. Avian Dis 10:208-215.
54. Phulan, M.S., A.N. Sokolov, S.N. Buriro, W.M. Bhatti, and
I.A. Soomro.1988. Formation ofimmunitY with tYlan against
spirochaetosis in poultry. Pakistan Vet J 8:42-43.
55. Prudovsky, S., A. Hadani, M. Rubina, and A. Sklair. 1978.
The use of lIle indirect tluorescent aJltibody technique in
avian spirochaetosis. Avian PathoI7:421-425.
Otras ef1fermedadesbacterianas 333
56. Rao, S.B.V. 1958. Spirochaetosis in Poultry. Indian Council on
Agricultural Research,New Delhi, Research Series No. 18.
57. Rao, M.L. V., and J.L. Soni. 1982. Augmentation ofhaemo-
tissue vaccine doses out-turn tllrough blood transtusion in
Borrelia anserina intected chickens. Zentralbl Veterinaemled
[B] 29:408-410.
58. Rao, M.L. V., and J.L. Soni. 1986. Preliminary studies on
murinization ofBorrelia allserina.lndian J Anim Sci 56: 1187-
1189.
59. Rashid, J., andA. Ali. 1991. Comparative study of patho-
genicity of experimentally produced Borrelia anserina intec-
tion in commercial broiler and desi cllicks. Pakistan J Zool
23:361-362.
60 Rivetz, B., E. Bogin, V. Weisman,J. Avidar, and A. "adani.
1977. Changes in the biochemical composition of blood
in chickens intected with Borrelia anserina. Avian Pathol
6:343-351.
61. Roberts, J.A. 1961. Experimental transmission of 80rrelia
anserina (Sakharoff 1891) by Aedes aegypti. Nature
191:1225.
62. Rodey, M. V., and J.L. Soni. 1977. Epidemiology of spiro-
chaetosis in chickens: ef'lective measures tor control of
ticks-Argas persicus. Poult Guide 14:35-37.
63. Rubina, M., V. Braverman, and M. Malkinson. 1975. On
the possible transmission of Borrelia anserina (Sakharoff
1891) by mosquitoes. Retu Vet 32:16-18.
64. Sa'idu, L.,R.I.S. Agbede, and A.P. Abdu. 1995. Prevalence
of avian spirochaetosis in Zafia (1980-1989). Isr J Vet Med
50:39-40.
65. Sakharoff,M.N. 1891. Spirochaeta anserina ella septicemie
des ajes. Annlnst Pasteur 5:564-566.
66. Soliman, M.K., A.A.S. Ahmed, S. El Amrousi, and l.".
Moustafa. 1966. Cytological and biochemical studies on tlle
blood constituents of nonnal and spirochete-intected chick-
ens. Avian Dis 10:394-400.
67. Soliman, M.I<.., S. El Amrousi, and A.A.S. Ahmed.
1966. Cytological and biochemical studies of the blood of
normal and spirochaete-intected ducks. Zentralbl Veteri-
naermed [B] 13:82.
68. Soni, J.L.,and A.G. Joshi. 1980. A note on strain variation
in Akola and Jabalpur strains of Borrelia anserina. Zentralbl
Veterinaemled [B] 27:70-72.
69. Supekar, P.G. 1989. Avian spirochaetosis is a perpetuating
menace. Poultry 5:40-41.
70. Yerma, K.C., and B.S. Malik.1968. Diagnosis ofspirochae-
tosis ofpoultry by gel dif'lusion test. Indian Vet J 45:460-462.
71. Yerma, K.C., and B.S. Malik.1968. Diagnosis ofspirochae-
tosis ofpoultry by slide agglutination and spirochaete immo-
bilization tests. Curr Sci 37:170-171.
72. Yerma, I~.K., A.R. Muley, and K.N.P. Rao. 1991. Some
observations on tlle strain variation of Borrelia anserina.
Indian VetJ 68:818-821.
73. Wadalkar, B.G., and J.L. Soni. 1982. Use of fluorescent
antibody technique tor tlle detection of spirochaete antigen
in prepatent, peak and post-spirochaetemic phase organs. In-
dian J Anim Sci 52:776-781.
74. Walker, R.L., R.T. Greene, W.L. Nicholson, and J.F.
Levine. 1989. Shared tlagellar epitopes of Borrelia burgdor-
teri and Borrelia anserina. Vet MicrobioI19:361-371.
75 Wouda, W., T J.W. Schillhorn van Veen, and ".J. Barnes.
1975. Borrelia anscrina in chickens prcviously exposed to
Borreliatheileri. Avian Dis 19:209-210.
76. Zaher, M.A., Z.R. Soliman, and F.M. Diab. 1977. An ex-
pcrimcntal study ofBorrelia anserina in tour specics of Argas
licks. 2. Transstadial survival and transovarial transmission.
Z Parasitenkd 53:213-223.
77 Zuelzer, M. 1936. Culex, a new vector of Spirochaeta galli-
narum. J Trop Mcd Hyg 39:204.
334 . E/1fermedades
de las aves
INTRODUCCiN
La espiroquetosis intestinal aviar (EIA) es una enfermedad
intestinal no septicmica, subaguda a crnica, caracterizada
por la presencia de espiroquetas en los ciegos y el recto,
enfermedad clnica variable, morbilidad y mortalidad.
Borrelia anserina es la etiologa de la borreliosis septicmica
aguda transmitida por garrapatas, no recurrente, y est rela-
cionada con ellas, pero es distinta de las espiroquetas intes-
tinales de aves (vase la seccin precedente en este captulo
acerca de espiroquetosis).
Las espiroquetas intestinales son un grupo heterog-
neo de bacterias espirales que colonizan el intestino grueso
de una gran variedad de mamferos y huspedesaviares que
incluyen cerdos, seres humanos, y aves. La colonizacin
puede ser parte de la flora intestinal normal o puede relacio-
narse con, o ser la causa de importante enfermedad clnica
(8, 45, 52, 57, 59, 61). La espiroquetosis intestinal en aves
tiene signos clnicos, lesiones macroscpicas e histopatolo-
ga similares a la espiroquetosis intestinales que se desarro-
llan en cerdos y seres humanos. La infeccin en pollos de
un da de edad con espiroquetas intestinales de cerdos y
humanos, se ha utilizado en estudios comparativos para
determinar los mecanismos de la colonizacin y la patoge-
nicidad de las espiroquetas intestinales, entre las que se
incluye a las espiroquetas de aves (2, 13,54,55,56).
HISTORIA
Las bacterias espirales se han identificado por microscopia
de luz en el aparato digestivo de humanos y animales
desde 1884, pero no fue hasta el desarrollo de la microsco-
pia electrnica, prueba indirecta de anticuerpos fluorescen-
tes y tcnicas especficas de cultivo, que se distinguieron
las espiroquetas de manera consistente y definitiva de
otras bacterias con formas espirales, es decir, especies
de Campylobacter y de Helicobacter (21). La disenteria en
cerdos,una enfermedaddiarreica mucohemorrgicade cerdos
jvenes causada por Serpulina (Treponema) hyodysenteriae,
se ha estudiado de manera extensaen todas las enfermedades
intestinales por espiroquetas (22). Las infecciones intestina-
les debidas a espiroquetasen aves, excepto los tres primeros
informes (16, 24, 37), son de descripcin ms reciente (8,
17,59).
En 1910, Fantham (16) describi Spirochaeta lovati
como una espiroqueta intestinal en la luz cecal de guacos
jvenes y sanos y guacos adultos en Gran Bretaa. Las
espiroquetas de tres tipos morfolgicos se visualizaron en
deyecciones cecales tanto en pollos clnicamente sanos
como enf~rmos, que se obtuvieron en mercados de po-
llos vivos en Baltimore en 1930 (24). Subsecuentemente,
(Captulo 14)
David E. Swayne
los ndulos caseosos grandes relacionados con espiroque-
tas se identificaron espordicamente en paredes cecales de
pavos, pollos y faisanes en EVA (37).
Desde 1986, se ha comunicado EIA en pollos de postu-
racomerciales en Holanda (8), Inglaterra (17) y EVA
(59). En 1990, EIA con lesiones cecales graves (titlitis
necrosante) y elevada mortalidad se identific en andes
comunes (Rhea americana) en EVA (45). Tambin se han
identificado casosespordicos de EIA en pavos domsticos,
aves de engorda ( 11) Y reproductoras de engorda en aos
recientes.
INCIDENCIA Y DrSTRIBUCIN
Las espiroquetasinfectan los ciegosy el recto de gran variedad
de especiesde avesen todo el mundo. En las avesdomsticas,
los casos de EIA se han identificado en tres continentes:
Europa, Norteamrica y Australia, La titlitis necrosante en
andes se encuentra diseminada en Arkansas, Alabama,
California, Misuri, Nebraska, Ohio, Oregn, Carolina del
Sur y Texas (20, 58).
La incidencia de la infeccin y enfermedad intestinal
por espiroquetas vara segn las especies de aves y los
mtodos utilizados para demostrar al microorganismo. Se
desconoce la incidencia de EIA en aves de EVA, pero la
enfermedad se diagnostica de manera rutinaria en Europa
(46). En una investigacin en aquel continente, 27.6% de
las parvadas de pollos con alteraciones intestinales result
positivo para espiroquetas intestinales, mientras que slo
4.4% de las parvadas sin signos entricos fue positiva (10).
En una investigacin zoolgica de varias especies aviares
en EUA, los ndices ms elevados de infeccin se encontra-
ron en andes comunes (32%) y aves de la orden Anseri-
formes (46%) (53).
. ETIOLOGA
Clasificacin
De manera histrica, las espiroquetas se clasificaron taxo-
nmicamente con base en sus caractersticas morfolgicas,
movilidad, especies de huspedes y sitio anatmico de
colonizacin. Los aislamientosen avesa principios del decenio
de 1990, como Spirochaeta gallinarum, Spirochaeta lovati,
Treponema caeci-gallorum, Spironema caeici-gallorum y
Fusi-spirochaeta caeci-gallurum (24, 37) se clasificaron
y nombraron de acuerdo con estos criterios histricos. Con
el reciente desarrollo de mtodos ms avanzados y discri-
minativos que analizan la informacin gentica y fenotpica
tales como DNA, RNA Y las isoenzimas de citosol, se ha
puesto baio estudio el mtodo histrico de clasificacin.

Aunque casi todas las espiroquetas intestinales de mamfe-
ros y de aves todava se encuentran sin clasificar, la infor-
macin genotipica y fenotipica no ha ayudado a determinar
la relacin entre las espiroquetas clasificadas y no clasifica-
das, que conforma la base de la futura taxonoma.
Las espiroquetas se clasificaron en un slo orden
(Spirochaetes),dos familias (Spirochaetaceae y Leptospira-
ceae)y ocho gneros (6, 44,50). Siete de los gneros pueden
colonizar a huspedesanimales. La familia Leptospiraceae
posee dos gneros: Leptonema y Leptospira; slo a
sta ltima pertenecen las especies patgenas. La familia
Spirochaetaceae tiene seis gneros, de los cuales, Borrelia,
Serpulina y Treponema tienen especies patgenas para ani-
males, mientras que no es as para Brachyspira, Christispira
y Spirochaeta. Las espiroquetas que infectan los intestinos
gruesos de especies de aves representan un grupo heterog-
neo. Con base en el anlisis de restriccin del gen de rRNA,
la electroforesis enzimtica multilocus (MEE), y la secuen-
ciacin de rRNA 16s,se ha clasificado de manerataxonmica
a una espiroqueta intestinal de aves como S. hyodysenteriae
(29). El resto de las espiroquetas intestinales de aves no
clasificadas, pero tienen las caractersticas morfolgicas y
bioqumicas que indican su localizacin ya sea en el gnero
Serpulina o en el Treponema (44, 51, 50, 61).
Los datos comparativos corrientes usuales median-
te MEE para las espiroquetas intestinales de humanos, cer-
dos, de origen aviares sugieren presencia de siete
grupos (32, 33, 34, 41, 61). Cinco grupos ya sean clasifica-
dos o tienen designaciones provisionales. Las espiroquetas
de las aves se han identificado en cuatro grupos (cuadro
14-4); S. hyodysenteriae, "S. intermedius", S. pilosicoli
("Angullina coli") y un grupo, sin nombre, de espiroquetas
de pollo (91-1207/cl y 91-1207/c2) con caractersticas
intermedias entre S. innocens y "S. murdochii" (38, 39, 61).
El anlisis de restriccin del gen del RNA ribosomal, con-
firm que las espiroquetas de pollo CI y C2 son diferentes
Husped original andes comunes Pollos
Continente Norteamrica Europa, Australia
Patogenicidad Grave Moderada
Colonizacin de la super- Al azar Al azar
ficie epitelial ceca!
Proporcin periplsmica 8:16:8 8:16:8
flagelar
Patrn de hemlisis Intensa Intermedia
Produccin de indol ... ?
Enzimas citoslicas, ?
a galactosidasa, - +
a glucosidasa + +
Perfil API ZYM 14.04.10 ? 14.0.4.11.1
Fuentes: (8, 33, 38, 52, 61, 65)
Otrasenfermedades
bacterianas . 335
aS. hyodysenteriae, S. innocens, y a otras seis espiroquetas
de puerco (39, 61).
Morfologa y tincin
Las espiroquetas de aves son bacterias en forma de hlice,
gramnegativas, con dimetros que van de 0.25 a 0.6 ~m de
largo 7 a 19 ~m, amplitud de 0.45 a O.79 ~m y longitud
de onda de 2.7 a 3.7~m (8, 52, 61). Se tien de pardo con
tcnicas de tincin con impregnacin de plata, azul con tin-
ciones Wright-Giemsa y se identifican con rapidez en
monta.ieshmedos mediante microscopia de campo oscuro.
Cada clula de espiroqueta contiene un cilindro proto-
plsmico central, un flagelo periplsmico mltiple (filamen-
tos axiales) y una envoltura (cubierta externa) (figura
14-14) (6). Los flagelos periplsmicos son endocelulares
y se dividen en dos grupos iguales; cada uno se origina a
partir de los polos opuestos del cilindro protoplsmico y se
encima con el otro en la mitad de la clula. Esta nica
caracterstca anatmica, es la que ocasiona variaciones nu-
mricas en los informes de los flagelos periplsmicos para
cada especie de espiroqueta, en especial si el conteo se basa
en cortes transversos ultradelgados de clulas bacterianas.
De manera ptima, se debe informar del nmero de flagelos
periplsmicos como una proporcin entre la cantidad extre-
mo: parte media:extremo, determinada mediante prepara-
ciones para microscopia electrnica. En el caso de las
espiroquetas aviares, las proporciones de flagelos peripls-
micos son de 8:16:8 o de 5:10:5 con mayor frecuencia
(cuadro 14-4).
La rotacin de los flagelos periplsmicos entre la mem-
brana externa y el cilindro protoplsmico, origina como
resultado el movimiento de las clulas de espiroqueta (3, 7).
Estas caractersticas morfolgicas y el tipo de movilidad
permite que las espiroquetas atraviesen lquidos muy visco-
sos, tales como el moco, que inmovilizara a las bacterias
Pollos, patos salvajes Pollos
Norteamrica Norteamrica
Benigna a apatgena Benigna a apatgena
ngulos rectos Al azar
5:10:5
Dbil
+
+
14.0.4.3.1
336 . Enfermedades
de las aves
Figura 14-14. Espiroqueta de pollo C1 sin clasificar. La
clula de la espiroqueta tiene forma de hlice con una orien-
tacin longitudinal (A). En cortes transversos, un extremo (B)
y la parte media (C) de clulas de espiroqueta tienen 8 a 16
flagelos periplsmicos (flechas), respectivamente. (Infection
and Immunity)
con tlagelos externos (es decir, Escherichia coli, Salmonella
Iyphimurium) y a las bacterias no tlagelagas (7).
Requerimientos de crecimiento
Las espiroquetas aviares son anaerobias (61). El aislamiento
primario se llev a cabo en varios sistemas de medios
slidos utilizados para aislar aquellas espiroquetas intes-
tinales de cerdos (1, 8, 17, 27, 31, 49, 59, 65). De manera
tpica, los medios contienen una base de agar sangre, tales
como agar soja triptcasa con 5 a 10% de sangre de ovino y
alguno de los cinco antbitcos selectivos (es decir, espec-
tnomicina, ritampina, espiramicina, vancomicina, colisti"
na). Los antbitcos inhiben el crecimiento de aquellos
anaerobios entricos que no son espiroquetas. La incuba-
cin se hace a 37 a 42 C durante un minimo de ID das;
sin embargo, el crecimiento por 10 general se presenta en
2 a 5 das.
Morfologa de la colonia
Debido a la vigorosa movilidad, las espiroquetas se disemi-
nan con rapidez en las placas de agar; no forman colonias
discretas. Con ciertos aislamientos, el crecimiento es detec-
table por hemlisis del agar sangre. Sin embargo, con las
espiroquetasno hemoliticaso 13 hemoliticasdbiles,resul-
tan evidentes las zonas de crecimiento como una cubierta
blanda en la superficie del agar. El crecimiento bacteriano
se debe confirmar como espiroquetas por la caracterstica
movilidad en gotas utilizando microscopia de campo oscu-
ro, mediante morfologia segn se visual iza en muestras
teidas con Wright-Giemsa o Gram.
Propiedades bioqumicas
Las espiroquetas intestinales de aves contienen fostatasas
alcalinas y cidas, esterasa, lipasa esterasa,P galactosida...a
y fostorilasa (52). Las diferencias en los patrones de hem-
lisis, produccin de indol y la presencia o ausencia de
a galactosidasa y actividades a glucosidasa se utilizan
para categorizar los aislamientos de espiroquetas intesti-
nales de mamferos y aves, y predecir as su potencial
para causar la enfermedad (cuadro 14-4). Para clasificar
aislamientos de aves y mamferos se ha utilizado un sistema
API ZYM y un sistema de codificacin numrico de cinco
dgitos (26, 52).
(Captulo 14)
Resistencia a los agentes qumicos y fsicos
S. hyodysenteriae sobrevive en las heces durante 60 das, en
especial en las tosas de desecho. En suelos contaminados,
las temperaturas templadas por arriba de 15 C, dismnuyen
el tiempo de sobrevivencia de las espiroquetas. Casi todos
los desintectantes son eficaces contra las espiroquetas, s
las superticies se limpian primero para remover los mate-
riales orgnicos protectores (22).
Estructura antignica y factores
de virulencia potenciales
Los mecanismos de patogenicidad de las espiroquetas
intestinales no estn bien entendidos, pero los factores de
virulencia son importantes determinantes de colonizacin,
desarrollo de las lesiones y produccin de la enfermedad.
El desarrollo de la EIA tal vez requiera de factores de
virulencia mltiple, como se ha demostrado en las espiro-
quetas intestinales de mamfero~.
El grupo de protenas de la hemolsina son un principal
factor de virulenca mplicado en la patogenicidad de
S. hyodysenteriae. Las hemolisinas inducen degeneracin
celular epitelial y necrosis (36). Otras toxinas potenciales
incluyen lipopolisacridos (36, 42), un inhibidor del trans-
porte de sodio y cloruro a travs de las membranas de las
clulas enterocticas sin caracterizar y una proteasa seme-
jante a la tripsina (62).
Adems de las toxinas, la vigorosa movilidad de las
espiroquetas en el gel mucoso del intestino grueso puede
proporcionarles alguna ventaja para sobrevivir y proliferar.
Incluso, las espiroquetasen proliferacin secretanproductos
de desechoque inhiben el crecimiento de algunos y aumenta
el crecimiento de otra flora. Tales cambios en el equilibrio
ecolgico de las bacterias, puede ocasionar alteraciones en
la absorcin d~ lquidos por el cambio del contenido de
iones orgnicos que son excretados, absorbidos o ambos.
Patogenicidad
Con base en estudios e infecciones experimentales que se
presentan de manera natural, las espiroquetas intestinales
aviares pueden dividirse en tres patotipos: 1) patgenos
graves, 2) patgenos leves a moderados y 3) subclinicos y
apatgenos (cuadro 14-4). Para estudiar la patognesis de
infecciones con S. hyo~vsenteriae de origen porcino se han
utilizado pruebas in vivo en pollos de un da de edad (2, 54,
56). Este tambin puede ser un valioso mtodo para deter-
minar el potencial de las espiroquetas intestinales aviares
para producir enfermedad (60, 61). La patogenicidad de
las espiroquetas de mamferos y aves vara segn la especie
de espiroquetas, la va de inoculacin, edad del husped,
especies de los huspedes, estresantes ambientales y la
presencia de cierta microtlora bacteriana en los intestinos
(57,59). En experimentos, la patogenicidad de las espiro-
quetas intestinales aviares es mayor cuando se administra
alimentacin forzada en la molleja en aves de un da de edad
(57, 61). La patogenicidad de S. hyodysenteriae es mayor
para ands que sta para los pollos y los pavos (57). Los
estresantesambientales tales como muda, humedad y dietas
deficientes incrementan la gravedad de las infecciones por

espiroquetas intestinales aviares (59). La presencia de otras
bacterias anaerobiasen el instestino grueso se ha demostrado
como un prerrequisito para la total expresin de la patoge-
nicidad de S. hyodysen/eriae (23,57,67).
PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
Se ha demostrado que las espiroquetas intestinales infectan
a una variedad de especies de aves que comprenden pollos
(24, 59), andes comunes (45), urogallos (16), faisanes
(37), pavos (37) y aves silvestres (53). Estudios experi-
mentales han demostrado que las espiroquetas intestinales
provenientes de aves silvestres pueden infectar pollos, pa-
vos y patos (4,52). S. hyodysenteriae de origen porcino y
de andes puede infectar de manera experimental a las aves
domsticas (2, 54, 56, 57), pero no se presentan casos de la
enfermedad o infeccin en pollos de manera natural, excep-
to en andes, lo cual se confirm. En avestruces no se ha
informado de infecciones por espiroquetas intestinales.
Transmisin, portadores y vectores
Las espiroquetas intestinales se b'ansrniten por va fecal-oral. Las
garrapatas y los insectos mordedores no son vectores de la
transmisin. De hecho, en pollos no se desarrollan infeccio-
nes sistmicas o intestinales por inoculacin parenteral de
S. hyodysenteriae (57). Las ratas, ratones, moscas y otras
especies animales pueden servir como vectores mecnicos.
Periodo de incubacin
El periodode incubacinparala EIA eS'variable.La dosis
del microorganismo y los factores ambientales secundarios
tienen una influencia profunda en el tiempo de incubacin.
De manera experimental, los signos de la enfermedad se
pueden presentar en pollos a los cinco das despus de la
inoculacin (61).
Figura 14-15. Tiflitis linfocitaria benigna e hiperplasia epite-
liual benigna en un pollo infectado con espiroqueta C1 de
pollo no clasificada. Barra = 50 J-lm. (Infection and Immunity.)
Otrasenfermedades
bacterianas . 337
Patobiologa de las espiroquetas
intestinales aviares
Las espiroquetas intestinales se identifican con mayor fre-
cuencia en los ciegos, pero en ocasiones sepueden encontrar
en el recto y el leon; el duodeno y el yeyuno no son sitios
de colonizacin. En los ciegos, las espiroquetas se encuen-
tran primariamente en la luz de las criptas y, en menor grado,
el contenido de los ciegos adyacente al epitelio velloso. Las
espiroquetas pueden infectar estos rganos de manera per-
sistente (12, 14). En un estudio experimental, se detectaron
espiroquetas en las excretas de ciegos hasta que termin el
experimento 23 semanasdespus de la infeccin (15).
El desarrollo natural o experimental de las infecciones
en aves con espiroquetas intestinales puede resultar en:
1) infeccin subclnica, 2) enfermedad clnica leve a mode-
rada o 3) enfermedad clnica grave.
Enfermedad subclnca
Casi todas las espiroquetas identificadas en los ciegos de
aves silvestres. en especial aves acuticas, no se relacionan
con enfermedad entrica en las especies de huspedes ori-
ginales y se consideran como apatgenas. Adems. las
espiroquetas cecales se han identificado en pollos clnica-
mente normales (24). Sin embargo, la inoculacin de pollos
de un da de edad con algunos aislamientos apatgenos de
aves silvestres, ha resultado en diarrea pasajera benigna y
contenido cecal verde amarillento, espumoso (60,52).
Enfermedad de leve a moderada
Las ponedoras con EIA presentan heces acuosas, mayor
contenido de grasa cruda en las heces, diarrea, cloacas
pastosas, ndices de retraso de crecimiento, retraso del ini-
cio de la postura, produccin de cascarones sucios con
excremento, menor peso promedio de huevo y contenido de
carotenoides en el huevo reducido (8, 12, 14, I5, I 7, 59).
Dentro de las casetas individuales, la diarrea clnica puede
ser evidente en 5 a 25% de las aves (59, 65); no es frecuen-
te un aumento en la mortalidad (59, 65). Las caractersticas
de EIA en pavos, aves de engorda y reproductoras de
Figura 14-16. EspiroquetasC1 de pollo no clasificadas,
orientadas al azar en la superficie del epitelio velloso en el
ciego. Tincin de plata de Warthin-Starry. Barra = 20'Lm
338 . Erfermedades
de las aves (Captulo 14)

engorda son similares a las de las ponedoras, excepto que

el retraso del crecimiento es ms grave en aves de engorda
(12, 15). El inicio y la gravedad de la enfermedad clnica
est influenciada por la cria, nutricin, ambiente y gentica
(30); los factores incluyen la muda, el inicio de la produc-
cin de huevo, calidad deficiente del alimento, el piso de las
casetasy las razas de postura ligeras (30, 59).
Los pollos infectados presentan los ciegos llenos de
liquido viscoso a espumoso, de color amarillo a pardo y
con inflamacin o con tiflitis linfocitaria moderada (figura
14-15) (11,12, 17,59,61). La penetracin de las espiro-
quetas entre y debajo de las clulas epiteliales cecales o
necrosis/erosiones de las clulas epiteliales cecales son
frecuentes con infecciones de aislamientos en Europa de
"S. intermedius"(8, 11, 14), pero poco frecuentesconSer-
pulins pilosicoli ("Angullina col/) en EVA, y aislamientos Figura 14-18. Seudomembrana necrtica gruesa adherida
no clasificados (59, 61, 65). En la superficie de las clu- a la mucosa cecal de un and comn joven con tiflitis
las epiteliales hacia la luz del rgano, las espiroquetas se necrosante.
orientan al azar (figura 14-16) o se encuentran orientadas
en ngulos rectos al epitelio superficial (figura 14-17, cua- peso corporal y heces acuosas con material caseoso (57);
dro 14-4) (65). En pollos de engorda, son menores las sin embargo, los andes mueren ms a menudo de manera
concentraciones sricas de proteinas, lpidos, carotenoides repentina y sin signos clinicos (45). Los ciegos estn dila-
y bilirrubina, pero los pesos de crecimiento no se afectan de tados y tienen las paredes engrosadas con ulceraciones y la
manera consistente (12). luz contienen seudomembranasgruesas (figura 14-18) (45,
57). En estudios histolgicos, las paredes de los ciegos
Enfermedad grave muestran necrosis grave de las mucosas, elongacin de las
La infeccin de andesjuveniles comunes con espiroque- criptas, hiperplasia de las clulas epiteliales glandulares y
tas intestinales origina tillitis necrotizante (45, 58) con caliciformes, y la luz de los ciegos contiene moco, colonias
ndices de mortalidad que pueden variar de 25 a 80% (45, de espiroquetas y bacilos y restos fibrinonecrticos (figu-
58). Los andes ms clnicamente afectados son mayores ra 14-19). La inoculacin experimental en pollos de un da
a seis meses de edad (5), y casi todos los casos se presentan de edad y pavos con espiroquetas intestinales de andes,
de julio a octubre (58). ocasiona lesiones similares pero menos graves (29).
Se pueden enfermar las aves adultas, pero estos ca...os En los casos originales en andes, se aisl una espi-
por lo general, incluyen estrs concurrente, tal como alguna roquetafuertemente
13 hemoliticay se identificcomo
movilizacin reciente.
Desde el punto de vista clnico, I a 2 da...antes de la
muerte, algunas aves pueden presentar depresin, menor

Figura 14-17. Asociacin estrecha de Serpulina pilosicoli Figura 14-19. Mucosa ceca! engrosada que contiene criptas
(Angul/ina col/) con la superficie luminal del epitelio de los dilatadas llenas con moco La luz tiene una seudomembrana
ciegos (A). La orientacin es en ngulos rectos a las clulas necrtica compuesta de heterfilos necrticos y epitelio apel-
mazado, bacterias y moco. H y E. Barra = 50 ~m.
epiteliales (B).

S. hyodysenteriae (29). La inoculacin en pollos de andes
de un da de edad, reprodujo las lesiones macroscpicas e
histolgicas entre los 5 a 9 das (57). En contraste, se han
aislado de casos ms recientes espiroquetas dbilmente
13hemolticas (4). Estas espiroquetas no estn clasificadas.
Adems de las espiroquetas, pueden recobrarse de manera
corriente varios bacilos anaerobiosnativos,junto con las espi-
roquetas de las lesiones cecales (4). Las aves adultas pueden
afectarse,pero se requiere del sinergismo entre varias espi-
roquetas y la flora cecal anaerobia no espiroqueta.
Inmunidad
Se sabepoco respecto a la inmunidad contra la.~espiroquetas
intestinales en las aves. Luego d~ la infeccin que se pre-
senta de manera natural pueden o no producirse anticuerpos
humorales. Se pueden detectar anticuerpo s en aves de las
cuales no pueden aislarse espiroquetas, mientras que de
otras aves se pueden reproducir espiroquetas en cultivos,
pero que serolgicamente resultan negativos (52,53).
. DIAGNSTICO
Aislamiento e identificacin
del agente causal
La demostracin visual de las bacterias en forma de hlice
en heces o excretas cecales mediante microscopia de luz o
de campo oscuro, resulta suficiente para la identificacin
tentativa de las espiroquetas. Sin embargo, debido a que las
espiroquetas pueden ser la flora normal o producir infeccio-
nes subclnicas, los signos y las lesiones clnicos caracters-
ticos deben estar presentes para un diagnstico presuntivo
de EIA.
La confirmacinde las bacteriascomo espiroquetas se
debe lograr por medio de la visualizacin de las caracters-
ticas ultraestructurales distintivas, la demostracin de los
antgenos de espiroquetas, o el aislamiento en el cultivo. La
demostracin de los microorganismos con tlagelos peripls-
micos en cortes ultradelgados de la mucosa de los ciegos o
en preparaciones de tincin negativa del contendio cecal
clarificado sirven para el diagnstico de la espiroquetosis.
La comprobacin de los antgenos contra espiroquetas a
travs de anticuerpos de fluorescencia directa o indirecta
(25) o mtodos de inmunohitoqumica resulta ms sencilla
o rpida que la microscopia electrnica. Sin embargo, ni
la morfologa ultraestructural ni el reconocimiento de los
antgenos distinguen entre los grupos de espiroquetas o
especies.
Para categorizar o clasificar espiroquetas y confirmar
un diagnstico de EIA es necesario el cultivo o la mayor
caracterizacin. Sin embargo, la sensibilidad del cultivo
depende de la cantidad de microorganismos y del tipo y
condicin de la muestra (22). Las excretas cecales frescas o
la mucosa de los ciegos son las mejores muestras; stas se
almacenan a 4 C hasta por ms de una semana, pero las
muestras congeladas, en especial las almacenadasa -20 C,
proporcionan menores ndices de aislamiento. Las bacterias
aisladas se pueden confirmar como espiroquetas por micros-
copia inmunotluorescenteo de transmisin de electrones,pero
Otrasenfermedades
bacterianas . 339
la categorizacin y la clasificacin requieren pruebas adi-
cionales como serotipificacin (18), pruebas de inhibicin
de crecimiento (22), perfil de diferenciacin bioquimica
(26), anlisis de patrn de restriccin de rRNA (28), o
MEE (35). Los mtodos que utilizan los anticuerpos con el
fin de detectar los antgenos especficos pueden diferenciar
aS. hYdysenteriae de otras espiroquetas intestinales (63).
Serologa
Se han desarrollado varias pruebas serolgicas y utilizado
en cerdos para determinar la exposicin a espiroquetas
intestinales. Tales pruebas no se basan en antgenos especi-
ficos de especiey tienenpoca especificidady sensibilidad;
incluyen ELISA, pruebas de microaglutinacin y en placa,
difusin de agar gel, anlisis de hemlisis pasiva y prueba
indirecta de anticuerpos tluorescentes (22, 48). En aves, es
posible utilizar mtodos similares (53) y se ha usado la
prueba de difusin en agar gel para identificar espiroquetas
intestinales en infecciones en aves (53). Su principal ventaja
es la capacidad para usar una prueba nica para examinar
individuos de diferentes rdenes y familias de aves para las
infecciones de espiroquetas (53). La prueba, sin embargo,
no distingue entre las diferentes especies de espiroquetas y
es relativamente insensible.
Diagnstico diferencial
En aves, las espiroquetas identificadas en muestras fecales
se deben distinguir de otras bacterias espirales que incluyen
Campylobacter, Arcobacter, Helicobactery Spirillum. Mu-
chas bacterias espirales pueden ser flora nativa apatgena
del aparato gastrointestinal. En casos de diarrea crnica y
cloacas pastosas,se deben investigar problemas nutriciona-
les como exceso de sal, grasaso soja en la dieta. Otras causas
de diarrea crnica incluyen salmonelosis entrica, colibaci-
losis y coccidiosis.
En andes, las espiroquetas intestinales que ocasio-
nan titlitis necrozante se deben diferenciar de otras causas
potenciales que incluyen Salmonella, en especial los sero-
tipos del grupo B, Clostridium difficile, C. perfringes,
C. sordelli e Histomonas meleagridis (9, 40, 47). Las lesiones
cecales de la infeccin por virus de la encefalitis equina del
este(EEEV), incluso puedenconfundirse con EIA, pero EEEV
tambin produce copiosas hemorragia.-;intestinales y necro-
sis, y extensaspetequiasy necrosisen rganos viscerales(66).
TRATAMIENTO
En EUA, no hay algn compuesto quimioteraputico que
tenga la aprobacin de Food and Drug Administration para
el tratamiento o la prevencin de El A, pero los compuestos
utilizados para el tratamiento o la prevencin de la disenteria
en cerdos podran tener eficacia similar (22). De cualquier
modo, por lo general, el uso de 5-nitroimidazol en el agua, en
una concentracin de 120 ppm por seis das, es efectiva,
aunquepuedeser necesariorepetir el tratamiento despusde 4
a 8 semanas.Para andes, el uso adicional de dimetridazol
340 . Enfermedades de las aves
(25 a 50 mg/kg de peso corporal, I a 2 veces diariamente),
lincomicina (25 mg/kg, dos veces al da) o eritromicina (15
a 25 mg/kg, una vez al da) durante 5 a 7 das han tenido
xito como tratamiento para disminuir la enfermedad y la
mortalidad (20). Los aumentos concurrentes en la fibra de
la dieta, facilitan la recuperacin de la enfermedad clnica
ya sea por estimular la peristalsis o alterar el pH cecal.
Despus del tratamiento con quimioteraputicos, los an-
des deben recibir un probitico para reemplazar la flora
entrica normal perdida. La limpieza y la desinfeccin son
necesarios para prevenir la sobrevivencia ambiental de las
espiroquetas y la reinfeccin de las aves.
Para las espiroquetas intestinales de aves comercia-
les y andes, es variable la eficacia de los quimio-
teraputicos entre los diferentes aislamientos. En algunos
casosde campo en pollos, la neomicina ha producido mejora
clnica (64).
PREVENCiN Y CONTROL
La EIA en pollos es una enfermedad benigna; la prevencin
es ms econmica que el tratamiento. Las medidas para
prevenir ErA en granjas comerciales de aves incluyen la
disminucin del contacto con heces de aves criadas en pisos,
REFERENCIAS
l. Achacha,M., and S. Messicr.1992.Comparison
of six
differentculturemediator iso!ationofTreponemahyodysen-
teriae.J Clin MicrobioI30:249-251.
2. Adachi, Y., M. Sueyoshi,E. Miyagawa, H. Minato, S. and
Shoya. 1985. Experimental intection of young broiler
chicks with Treponemahyodysenteriae.Microbiollmmunol
29:683-688.
3. Berg, H.C. 1976.How spirochetesmay swim. J Theor Biol
56:269-273.
4. Buckles,E.L.1995. Avian IntestinalSpirochetes. M.S.lhesis,
Ohio StateUniversity,Columbus,OH.
5. Buckles, E.L., D.E. Swayne,and K.A. Eaton. 1994.Cases
ora necrotizingtyphlitis associatedwith a ceca!spirochetein
commonrheas(Rheaamericana).Vet Pathol31:612.
6. Canale-Parola, E. 1984.arder l. Spirochaetales Buchanan
1917.In N.R. Krieg (ed.). Bergey's Manual of Systcmatic
Bacteriology,vol l. Williams and Wilkins, Baltimore, MD,
pp. 38-70.
7. Charon, N.W., E.P. Greenberg, M.B.H. Koopman, and
R.J. Limberger. 1992.Spirochetechemotaxis,motility, and
Ihe structureofthe spirochetalperiplasmicflagella. ResMi-
crobiol 143:597-603.
8. Davelaar, F.G., H.F. Smit, K. Hovind-Hougen, R.M.
Dwars, and P.C. van der Valk. 1986. Infectious typhli-
lis in chickens caused by spirochetes.Avian Pathol 15:
247-258.
9. Dhillon, A.S. 1983. Histomoniasisin a captive great rhea
(Rheaamericana).J Wildl Dis 19:274-275.
10. Dwars, R.M., H.F. Smit, F.G. Davelaar,and W. van T Veer.
1989.Incidenceof spirochaetalintectionsin casesof intesti-
nal disorderin chickens.Avian Patll0118:591-595.
11. Dwars, R.M., H.F. Smit, and F.G. Davelaar. 1990.Obser-
vationson avian intestinalspirochaetosis. Vet Q 12:51-55.
(Captulo 14)
el cambio frecuente de la cama o la eliminacin de las
excretas, los buenos programas de control de roedores e
insectos, la minimizacin de la dieta y el estrs de la muda,
la provisin de ingredientes del alimento de alta calidad y
el uso de medidas de bioseguridad para prevenir la intro-
duccin de espiroquetas en zapatos contaminados y ropa
despusde las visitas a otras granjas (vase captulo 1).
La gravedad de EIA en andesjustifica la prevencn
de la introduccin de S. hYdysenteriae en una parvada
establecida. Debe evitarse la cra o el contacto con cerdos
en la misma granja. La visita de otras granjas de andes
debe evitarse. La limpieza y desinfeccin adecuadas de
ropa, zapatos y equipo se debe hacer antes de regresar a
la parvada, despus de la visita a exhibiciones, o granjas
de andes o de cerdos. Toda introduccin de nuevos an-
des a una granja debe tener un aislamiento mnimo de
60 das y obtenerse 2 a 3 cultivos cloacales negativos para
S. hyodysenteriae Las aves deben separarse en grupos
por edad y se deben implementar medidas estrictas
de bioseguridad para disminuir la transmisin potencial de
S. hyodysenteriae de aves adolescentes o adultas asinto-
mticas hacia aves susceptibles.
No existen vacunas disponibles para prevenir EIA,
aunque se han desarrollado vacunas muertas experimentales
y comerciales para prevenir la disentera en cerdos, han
tenido consecuenciasperjudiciales (43) o no han proporcio-
nado proteccin consistente (19, 22). .
12. Owars, R.M., F.G. Oavelaar,and H.F. Smit. 1992.Spiro-
chactosisin broilers.Avian Patll0121:261-273.
13. Owars,R.M., F.G.Oavelaar,andH.F. Smit. 1992.lnfection
of broiler chicks (Gallus domesticus)with human intestinal
spirochactes. Avian Pathol21:559-568.
14. Owars,R.M., H.F.Smit,and F.G.Oavelaar.1992.lnfluence
of infectionwith avian intestinalspirocheteson the faecesof
laying hens.Avian Pathol21:513-515.
15. Owars,R.M., F.G.Oavelaar,and H.F.Smit.1993.lnfection
of broiler parenthensWitll avian intestinalspirochaetes:Ef-
fects on egg production and chick quality. Avian Pathol
22:693-701.
16. Fantham, H.B. 1910.Observationson the parasiticprotozoa
ofthe redgrouse(Lagopusscoticus),with anoteon thegrouse
fly. ProcZoolog Soc Lond May:692-708.
17. Griffiths, I.B., B.W. Hunt,S.A. Lister, and M.H. Lamont.
1987.Retardedgrowthrateanddelayedonsetofegg produc-
tion associatedwith spirochaeteinfection in pullets.Vet Rec
121:35-37.
18. Hampson,O.J. 1991.Slide-agglutinationfor rapid serologi-
cal typing of Treponemahyodysenteriae.Epidemiol Infect
106:541-547.
19. Hampson,O.J., 1.0. Robertson,and J.R.L. Mhoma. 1993.
Experienceswith a vaccinebeing developedfar the control
of swine dysentery.Aust Vet J 70:18-20.
20. Hanley, R.S., L.W. Woods, O.J. Stillian, and G.A. Ou-
monceaux. 1994. Serpulina-like spirochetes and flagel-
lated protozoa associatedwith necrotizing typhlitis in the
rheas(Rheaamericana).Proc Annu Meet Assoc Avian Vet
1994:157-162
21. lIarris, O.L., and J.M. Kinyon. 1974.Significanceof an-
aerobicspirochetesin the intestinesof animals.Am J Clin
Nutr 27:1297-1304.

22. Harris, D.L., and R.J. Lysons. 1992. Swine dysentery. In
A.D. Leman. B.E. Straw, W.L. Mengling, S. D' Allaire, and
D.J. Taylor (eds.). Diseases of Swine, 7th ed. lowa Statc
University Prcss, Amcs. lA, pp. 599-616.
23. Harris, D.L., T.J.L. Alexander, S.C. Whipp, I.M. Rohin-
son, R.D. Glock, and P.J. Matthews.1978. Swine dysentcry:
Studies of gnotobiotic pigs inoculatcd with Treponcma
hyodyscnteriac, Bacteroides vulgatus, and Fusobacterium ne-
crophorum. J Am Vet Med Assoc 172:468-471.
24. Harris, M.B.K. 1930. A study ofspirochetes in chickens with
special reterence to those of the intestinal tract. Am J Hyg
12:537-569.
25. Hunter, D., and A. Clark. 1975. The direct tluorescent
antibody test tor the detection ofTreponema hyodysenteriae
in pigs. Res Vet Sci 19:98-99.
26. Hunter, D., and T. Wood. 1979. An evaluation of the API
ZYM system as a means of classifying spirochaetes associ-
ated with swine dysentery. Vet Rec 104:383-384.
27. Jenkinson, S.R., and C.R. Wingar. 1981. Selectivemedium tor
thc isolation ofTreponema hyodysenteriae.Vet Rec 109:384-385.
28. Jensen, N.S., T.A. Casey, and T.B. Stanton. 1992. Charac-
terization of Serpulina (Treponema) hyodysenteriae and re-
lated intestinal spirochetes by ribosomal RNA gene restriction
pattems. FEMS Microbiol Lett 93:235-242.
29. Jensen, N.S., T.B. Stanton, and D.E. Swayne. 1995.ldenti-
fication of the swine pathogen Serpulina hyodysenteriae in
rheas (Rhea americana). Vet Microbiol 52:259-269.
30. Kouwenhoven, B. 1993. Environment, husbandry, genetics
and nutritional interactions in intectious diseases in poultry.
In J. York (ed.). Proc Xth Int Cong World Vet Poult Assoc.
Australian Veterinary Poultry Association, Sydney, Australia,
pp. 113-126.
31. Kunkle, R.A., Harris, D.L., and Kinyon, J.M. 1986. Auto-
claved liquid medium tor propagation of Treponema
hyodysenteriae. J Clin MicrobioI24:669-671.
32. Lce,J.I., and D.J. Hampson. 1994. Genetic characterisation
of intestinal spirochaetes and their association with disease.
J Med Microbiol 40:365-371.
33. Lee, J.I., D.J. Hampson, A.J. Lymbery, and S.J. Harders.
1993. The porcine intestinal spirochaetes: Identification of
new genetic groups. Vet Microbiol 34:273-285.
34. Lee, J.I., A.J. McLaren,A.J. Lymbcry, and O.J. Hampson.
1993. Human intestinal spirochetes are distinct trom Ser-
pulina hyodysenteriae. J Clin Microbiol 31 :16-21.
35. Lymbery, A.J., O.J. Hampson, R.M. Hopkins, B. Combs,
and J.R.L. Mhoma. 1990. Multilocus enzyme electrophore-
sis tor identification and typing ofTreponema hyodysenteriae
and related spirochetes. Vet Microbiol 22:89-99.
36. Lysons, R.J., K.A. Kent, A.P. Bland, R. Sellwood, W.F.
Robinson, and A. J. Frost. 1991. A cytotoxic haemolysin
from Treponema hyodysenteriae-a probable virulence de-
terminant in swine dysentery. J. Med MicrobioI34:97-102.
37. Mathey, W.J., and O.V. Zander.1955. Spirochetes and cecal
nodules in poultry. J Am Vet Med Assoc 126:475-477.
38. McLaren, A.J., O.J. Trott, O.E. Swayne, J.W. Stoutenburg,
and O.J. Hampson.1994. Characterisation ofavian intestinal
spirochetes. Proc North Central Avian Dis Conf 45:66-67.
39. McLaren, A.J., O.J. Trott, O.E. Swayne, S.L. Oxberry, and
O.J. Hampson. 1996. Genetic and phenotypic charac-
terization of intestinal spirochetes colonizing chickens, and
association with disease ofknown pathogenic isolatcs to three
distinct genetic groups. J Clin Microbiol (in press).
40. McMillan, E.G., and G. Zellen. 1991. Histomoniasis in a
rhea. Can Vet J 32:244.
41. Neef, N.A., R.J. Lysons, O.J. Trott, O.J. Hampson, P.W.
Jones, and J.H. Morgan. 1994. Patll0genicity of porcine
intestinal spirochetes in gnotobiotic pigs. Infcct Immun
62:2395-2403.
Otrasel?fermedades
bacterianas . 341
42. Nuessen, M.E., L.A. Joens, and R.D Gloek. 1983. Involve-
ment oflipopolysaccharide in the pathogenicity ofTreponema
hyodysenteriae. J Immunol 131:997-999.
43. Olson, L.D., 1.1. Dayalu, and G.T. Schlink. 1994. Exacer-
bated onset of dysentery in swine vaccinated with inactivated
adjuvanted Serpulina hyodysenteriae. Am J Vet Res 55:67- 71.
44. Paster, B.J., F.E. Dewhirst, W.G. Weisburg, L.A. TordolT,
G.J. Fraser, R.B. Hespell, T.B. Stanton, L. Zablen, L.
Mandelco, and C.R. Wocse. 1991. Phylogenetic analysis of
the spirochetes. J BacterioI173:6101-6109.
45. Sagartz, J.E., D.E. Swayne, K.A. Eaton, J.R. Hayes, K.D.
Amass, R. Wack, and L. Kramer. 1992. Necrotizing typhlo-
colitis associated with a spirochete in rheas (Rhea americana).
Avian Dis 36:282-289.
46. Smit, H.F. 1996. Personal communication.
47. Smith, J.A., J.R. Glisson, R.K. Page, and G.N. Rowland.
1991. Necrotic enteritis and colitis in ratite birds. Proc West
Poult Dis Conf 40:258-260.
48. Smith, S.E., L.M. Barrett, T. Muir, W.L. Christopher, and
P.J. Coloco 1991. Application and evaluation of enzyme-
linked immunosorbent assay and immunoblotting tor detec-
tion of antibodies to Treponema hyodysenteriae in swine.
Epidemiollntect 107:285-296.
49. Songer, J.G., J.M. Kinyon, and D.L. Harris. 1976. Selec-
tion medium tor isolation of Treponema hyodysenteriae. J
Clin MicrobioI4:57-60.
50. Stanton, T.B. 1992. Proposal to change the genus designation
Scrpula to Serpulina gen. nov containing the species Ser-
pulina hyodysenteriae combo nov. and Serpulina innocens
comb.nov.lntJ Sys BacterioI42:189-190.
51. Stanton, 1:8. N.S. Jensen, T.A. Casey, L.A. Tordoff, F.E.
Dewhirst, and B.J. Paster. 1991. Reclassification of Tre-
ponema hyodysenteriae and Treponema innocens in a new
genus, Serpula gen. nov., as Serpula hyodysenteriae combo
nov. and Serpula innocens combo nov. Int J Sys Bacteriol
41 :50-58.
52. Stoutenburg, J. W. 1993. Studies of intestinal spirochetes .in
avian species,MS thesis Ohio StateUniversity, Columbus, OH.
53. Stoutenburg, J.W., D.E. Swayne, T.M. Hoepf, R. Wack,
and L. Kramer. 1995. Frequency ofintestinal spirochetes in
avian species trom a zoologic collection and private rhea
larms in Ohio. J Zoolog Wildl Med 26:272-278.
54. Sueyoshi, M., and Y. Adaehi. 1990. Diarrhea induced by
Trcponema hyodysenteriae: A young chick cecal model of
swine dysentery. Intect Immun 58:3348-3362.
55. Sueyoshi, M., Y. Adachi, S. Shoya, E. Miyagawa, and H.
Minato. 1986. Investigations into location of Treponema
hyodysenteriae in the cecum of experimentally infected
YOllng broiler chicks by light-and electron microscopy. Zen-
tralbl Bakteriol Hyg Abt 261 :447-453.
56. Sueyoshi, M., Y. Adaehi, and S. Shoya.1987. Enteropatho-
genicity ofTreponema hyodysenteriae in young chicks. Zen-
tralbl Bakteriol Hyg Abt 266:469-477.
57. Swayne, D.E. 1994. Pathobiology of intestinal spirochetosis
in mammals and birds. Proc Annu Meet Am ColI Vet Pathol
45 :224-238.
58. Swayne, D.E., and E. Buckles. 1993. Update on spirochete-
associated typhlitis ofcommon rheas (Rhea americana) in the
U.S.A. Proc North Central Avian Dis Conf 44:89-90.
59. Swayne, D.E., A.J. Bermudez, J.E. Sagartz, K.A. Eaton,
K.A., J.D. Monfort, J.W. Stoutenburg, and J.R. Hayes.
1992. Association of cecal spirochetes with pasty vents and
dirty eggshells in layers. Avian Dis 36:776-781.
60. Swayne, D.E., K.A. Eaton, J.W. Stoutenburg, and E.L.
Buckles. 1993. Comparison ofthe ability oforally inoculated
avian-, pig-, and rat-origin spirochetes to produce enteric
disease in I-day-old chickens. Proc Annu Meet Am Vet Med
Assoc 130:155.
342 . Enfermedades de las aves
61. Swayne,O.E., K.A. Eaton, J.W. Stoutenburg, O.J. Trott,
O.J. Hampson, and N.S. Jensen. 1995. Identificationof a
new intestinal spirochetewith patllogenicity tar chickens.
Infect Immun 63:430-436.
62. Terhuurne, A.A. H.M., S. Muir, M. Vanhouten, M.B.H.
Koopman, J.G. Kusters, B.A.M. Vanderzeijst, and W.
Gaastr. 1993.The role ofhemolysin(s)in tlle pathogenesis
of
Serpulina-hyodysenteriae.ZentralblBakteriol278:316-325.
63. Thomas,W., and R. Sellwood.1992.Monoclonalantibodies
to a 16-kDa antigenof Serpulina(Treponema)hyodysente-
riae. J Med Microbiol 37:214-220.
64. Tramoel. O.W. 1996.Personalcommunication.
(Captulo 14)
65. Trampel, D.W., N.S. Jensen, and L.J. Hoffman. 1994.
Cecal spirochetosisin commerciallaying hens. Avian Dis
38:895-898.
66. Veazey, R.S., C.C. Viee, D.Y. Cho, T.N. Tully, and
S.M. Shane. 1994.Pathology ofeastern equine encepha-
litis in emus (Dromaius novaehollandiae).Vet Pathol 31:
109-111.
67. Whipp, S.C., I.M. Robinson, D.L. Harris, R.D. Gloek,
r.J. Matthews, and T.J.L. Alexander. 1979. Pathogenic
synergisn~ between Treponema hyodysenteriae and
other selectedanaerobesin gnotobioticpigs. Infect Immun
26:1042-1047.
 Arthur A. Andersen,JamesE. Grimesy Priscilla B. ~rick
INTRODUCCiN
La clamidiosis aviar es originada por la bacteria Ch/amydia
psittaci. En un principio, la enfermedad en aves y humanos
se le denomin psitacosis o fiebre de los pericos (55), ya
que se reconoci primero en aves psitacinas y en humanos
relacionados con ellas. En 1941, Meyer (50) introdujo el
trmino ornitosis para diferenciar la enfermedad en, o con-
trada a partir de, aves domsticas y silvestres, de la enfer-
medad en, o adquirida a partir de, aves psitacinas. En la
actualidad se les considera similares a los dos sndromes
(67). Su separacin temprana se bas en el supuesto de que
la omitosis en humanos era una enfermedad ms ligera
que la psitacosis. Sin embargo, debe resaltarse que la enfer-
medad en humanos, contrada a partir de pavos, a menudo
es ms intensa que la adquirida de las psitacinas.
Los serotipos de C. psittaci que infectan de manera
natural a las aves, son diferentes de aqullos relacionados
con la clamidiosis en mamferos; actualmente se sabede seis
serotipos que afectan a las aves. Cada uno parece relacio-
narse con un grupo u orden diferente de aves (2, 86).
En aves, la clamidiosis aviar suele ser sistmica y en
ocasiones mortal. Los signos clnicos varan mucho en in-
tensidad y dependen de la especie y edad del ave, y de la
cepa de clamidia. La clamidiosis aviar puede originar letar-
go, hipertermia, secreciones anormales, escurrimiento nasal
y ocular, y reducir la produccin de huevo; los ndices de
mortalidad llegan hasta 30%. En aves de compaa, los
signos clnicos ms frecuentes son anorexia y prdida de
peso, diarrea, eyecciones amarillentas, sinusitis e insufi-
ciencia respiratoria (54). Muchas aves, en especial las psi-
tacinas de mayor edad,tal vez no muestren signos clnicos; no
obstante, con frecuencia diseminarn el agente por amplios
periodos. La necropsia de las aves infectadas a menudo
muestra crecimiento del bazo e hgado, aerosaculitis fibri-
nosa, pericarditis y peritonitis (60, 80).
Las cepas de C. psittaci pueden infectar a los seres
humanos, as que deben tomarse precauciones cuando se
manejen aves infectadas o materiales contaminados. Mu-
343
chas de las infecciones se deben a la inhalacin de aerosoles
infectantes; por tanto, se encuentran especialmente en ries-
go los empleados de procesadoras (como los inspectores
avcolas) y los trabajadores de granjas. Tambin puede
infectarse el personal que se emplea para el procesamiento
posterior de la carne de pavo. As como las palomas pueden
originar riesgos a la salud pblica, principalmente a sus
productores. De menor importancia como posibles riesgos
a la salud pblica son los pollos y faisanes.
En humanos, el periodo de incubacin para la clami-
diasis aviar suele ser de 5 a 14 das; no obstante, se conocen
periodos mucho ms largos. Las infecciones varan desde
una enfermedad inaparente, hasta una sistmica grave con
neumona. Debido a que la enfermedad pocas veces resulta
mortal en pacientes adecuadamente tratados, es importan-
te conocer el riesgo y un diagnstico tempranos. Por lo
general, los humanos infectados desarrollan cefalea, esca-
lofros, emaciacin y mialgia, con o sin signos de afeccin
respiratoria. Aunque esta ltima es comn, los datos auscul-
tatorios pueden parecer normales o subestimar el grado de
la afeccin.
Una cepa clamidial humana (C. pneumonia cepa
TWAR) origina en humanos sntomas similares ce enferme-
dad (19, 21). El tratamiento recomendado es el mismo que
para la cepa aviar, as que no se requiere de un diagnstico
diferencial. No obstante, si se desea obtener este ltimo,
puede realizarse en laboratorios especializados, ya sea me-
diante la identificacin del agente de algn aislamiento
obtenido, o por medio de la prueba de microinmunofluores-
cencia (MIF). Si el paciente no se ha expuesto a aves infec-
tadas y se desconoce el origen de la infeccin, debe
considerarse el diagnstico diferencial.
Este captulo estudia principalmente la clamidiosis
aviar tal como se desarrolla en las aves explotadas comer-
cialmente para la produccin de carne y huevo, es decir,
pavos, patos y palomas. Debe resaltarse que la enfermedad
en aves de compafia es muy similar, y que bsicamente son
las mismas caractersticas, transmisin y diagnstico de la
enfermedad. Para la clamidiosis en aves de compafia, se
ha publicado (75) un resumen de la enfermedad y de los
344 . Enfermedades de las aves
procedimientos de control. Grimes (24) sintetiz los facto-
res de salud pblica y otros relacionados con la clamidiosis
aviar como una infeccin zoontica.
HISTORIA
Durante una pandemia de 1929 a 1930, que implic por lo
menos a 12 paises, la clamidiosis aviar tuvo importancia
mundial. En EUA, la enfermedad se atribuy a la importa-
cin de pericos verdes del Amazonas desde Sudamrica. En
1931, se aplicaron estrictas regulaciones a la importacin
de pericos provenientes de paises tropicales; en otros se
reprimia la pandemia mediante las mismas medidas. Le-
venthal, Cole y Lillie (citado en 51) observaron de manera
independiente pequeftos cuerpos basfilos en los tejidos de
aves y seres humanos infectados y sugirieron que stos
correspondian al agente causal. Bedson y Bland (citados en
51) pronto establecieron la relacin etiolgica entre estos
cuerpos basfilos y la enfermedad.
Durante los siguientes 20 aflos result claro que las
clamidias no slo se limitaban a las psitacinas, sino que se
encontraban ampliamente distribuidas en casi todas las es-
pecies aviares y que las clamidias de otras especies de aves
se transmitian a los seres humanos. En 1939, se aislaron
clamidias de dos palomas enviadas al laboratorio de diag-
nstico en Sudfrica, provenientes de un criador de palomas
que estaba perdiendo algunas aves de sus parvadas. Pronto
se recuperaron aislamientos de palomas de carrera en Cali-
fornia y en Nueva York, se atribuyeron las infecciones en
los seres humanos al contacto con palomas. En 1942, prue-
bas serolgicas demostraron que los patos y pavos tambin
podian infectarse de manera natural. Durante los tres si-
guientes aftos, se inform en California y Nueva York de
infecciones debidas al contacto con patos. Sin embargo, no
fue sino hasta principios del decenio de 1950 que se obtu-
vieron aislamientos tanto de pavos como de humanos en
contacto con pavos (51). La lista de especiesaviares, en que
se desarrollaban infecciones clamidiales de manera natural,
aument rpidamente: 130 especies de aves pertenecientes
a 12 rdenes se encontraban en una lista compilada por
Meyer (52).
La pandemia de clamidiosis de principios del de-
cenio de 1930 fue de alta virulencia, originando prdidas
econmicas importantes y varias infecciones humanas. La
preocupacin pblica condujo a mayores investigaciones.
Estos estudios conformaron la base para las recomen-
daciones y reformas en el manejo de aves en zonas de alta
incidencia de clamidiasis aviar y para el tratamiento, ma-
nejo y procesamiento de las aves con sospecha de tener la
enfermedad.
Durante el decenio de 1960, declin la incidencia de
epidemias graves en EVA y Europa, aunque varios brotes y
pruebas serolgicas concluyen que la clamidia aviar es un
riesgo continuo tanto para las aves como para los huma-
nos en contacto con ellas. En EVA, durante el decenio de
1980, se inform de brotes en pavos (30) y recientemen-
te en Europa(73, 87). En patoshacepoco se notific un
inf'rpmpntn pn pl nl,mprn rle hrnte~ rlehirln~ a clamidia
(Captulo 15)
relacionaron infecciones humanas con una cantidad de estos
brotes (8,. 43,.48,. 59).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
La clamidiosisaviar se desarrolla a nivel mundial, variando
en mucho la incidencia y distribucin segn la especie del
ave y el serotipo del microorganismo clamidial. Las aves
psitacinas albergan primariamente a un serotipo de cla-
midia que es endmico y varias psitacinas se encuentran
infectadas crnicamente. Cuando dichas aves se hallan bajo
estrs, pueden enfermarse clnicamente o diseminar al mi-
croorganismo; en estos momentos pueden infectarse los
humanos. Por lo general, las prdidas econmicas y las in-
fecciones humanas siguen un patrn espordico; sin em-
bargo, existen informes de brotes luego de la introduccin
de aves infectadas en tiendas de mascotas o en domicilios.
En aos recientes, se han utilizado extensamente antibiti-
cos para controlar la diseminacin de la enfermedad y con el
fin de reducir el resgo para los sereshumanos. En palomas,
el patrn parece ser similar, con al menos dos serotipos
diferentes implicados.
En pavos, el patrn de la enfermedad es diferente: gran
parte de los brotes son explosivos, implicando a una o ms
parvadas. Antes, se pensaba que la clamidia en pavos se
limitaba a EVA y a parvadas de cranza libre. En un brote
reciente en Holanda, que implicaba a pavos de carne comer-
cial criados en confinamiento, se encontr que era originado
por el mismo serotipo de C. psittaci que haba provocado
grandes brotes en EVA (87). Antes, en Europa, siempre eran
discontinuos los informes acerca de clamidia en pavos, ya
que no se haban relacionado con ellos los casos humanos.
Se han serotipificado los aislamientos de una cantidad
de brotes en pavos, ocurridos durante los ltimos 40 aos
en EVA. Casi todos estos aislamientos pertenecen ya sea al
serotipo D (virulento del pavo) o al serotipo B (paloma),
el cual es menos virulento en el pavo (2); no existe alguna
indicacin de que alguno de estos dos serotipos sea end-
mico en pavos. Esto podra indicar que el agente clamidial
debe introducirse desde el exterior hacia los pavos, lo
cual ayudara a explicar la naturaleza explosiva de los bro-
tes. El aumento en la crianza en confinamiento de los pavos
y en la prevencin de la llegada de aves de vuelo libre con
los pavos, podran contrbuir con la menor incidencia ob-
servada en los ltimos aos.
En patos, es ms limitada la informacin acerca de la
epidemiologa de las clamidias. En EVA no ha repre-
sentado un problema de importancia. En Europa hubo
una cantidad de brotes, algunos de los cuales se desarrollaron
en aos recientes. Slo se han serotipificado los aislamien-
tos de unos cuantos brotes europeos y todos han correspon-
dido al serotipo C (86); este serotipo tambin seha recuperado
de gansosy cisnes. Este estudio indica que el serotipo C de
C. psittaci es endmico en la poblacin de patos; no obstante,
no existe mayor informacin acerca de si el agente establece
una infeccin crnica similar a la que se desarrolla en
psitacinas, o si puede transmitirse verticalmente por medio
Se del hllevo
 Clamidiosis(ornitosis) . 345

Para el productor avcola, las cepas clamidiales pro- nismo, que se adhiere a las clulas epiteliales cilndricas
venientes de mamferos no representan ningn pro- blanco y llega a entrar. Se cree que la rigidez de la mem-
blema. Avances recientes en la serotipificacin utilizando brana del CE, se debe a la mayor cantidad de puentes
anticuerpos monoclonales y en la identificacin de las cepas disulfuro entre las principales protenas de membrana, y no
por medio de PCR-RFLP, demuestran que las cepas que se a una mayor matriz de peptidoglucano clsica de unin
presentan de manera natural en aves, son distintas a aqullas cruzada, ya que no se encuentra cido murmico. La distri-
de los mamferos (1, 2). Los intentos por infectar aves con bucin de aminocidos en las paredes celulares de las cla-
cepas de mamferos, por lo general resultan en infecciones midias es similar a la de las paredes celulares de Escherichia
fallidas o asintomticas (45, 80). Las cepas aviares infectan coli, el contenido de la pared es en su mayor parte de protenas
a los seres humanos y pueden originar neumona grave; no (70%) y lpidos (5.1%), con el resto tal vez de carbohidratos
obstante, las infecciones suelen ser de resolucin espont- (47). Los CE no tienen movimiento, carecen de flagelos y
nea sin diseminacin secundaria. de fimbrias.
El CR es la forma intracelular, metablicamente activa,
que se divide mediante fisin binaria. Es ms grande que el
CE, en casi 0.6 a 1.5 ~m de dimetro, y es osmticamente
ETIOLOGA frgil. Aunque se encuentran DNA y RNA en el CE y CR,
la proporcin de RNA a DNA es mayor en el CR. Las formas
de CR sintetizan su propio DNA, RNA y protenas pero
Clasificacin resultan limitadas algunas de sus capacidades metablicas,
cuando se comparan con bacterias colonizantes de vida
La mayor parte de las cepas clamidiales son especificas de libre. Por ejemplo, no pueden completar el ciclo de la
husped y enfermedad. Resulta importante conocer la cla- pentosa y no utilizan piruvato por el cclo del cido tricar-
sificacin de las clamidias para comprender qu enferme- boxlico. Pueden, sin embargo, catabolizar cido pirvico,
dades pueden ocasionar y su epidemiologa. asprtico y glutmico, lo que genera COl y residuos 2- y 4-
El gnero clamidia se clasific originalmente en dos de carbono.
especies, C. trachomatis y C. psittaci. Las cepas de la El genomaclamidiano es una molcula circular de DNA,
primera se separaron por su susceptibilidad a la sulfadiacina, con peso molecular de 6.6 x 108. Una molcula de este
acumulacin de glucgeno en sus inclusiones y por la
produccin de inclusiones vacuolares ovales (63). As, se
clasificaba efectivamente a todos los aislamientos humanos
como C. trachomatis y a todos los de animales como C. psit-
taci, con algunas excepciones. En la actualidad, existen 18
cepas humanas de C. trachomatis en dos biovariedades,
linfogranuloma venreo (LGV) y tracoma (89). Se han
aislado dos cepas no humanas de C. trachomatis; una es una
cepa murina que fue un aislamiento temprano y la otra
corresponde a un aislamiento comunicado recientemente a
partir de cerdos (46). El resto de los aislamientos clamidiales
se ubicaron hasta hace poco en la especie C. psittaci. Un
aislamiento respiratorio humano (TWAR), identificado du-
rante el decenio de 1980, se coloc en una especie aparte
(C. pneumoniae) representada P'or una cepa nica (20).
Se ha propuesto una cuarta especie (C. pecorum) para in-
cluir las cepas de bovinos y ovinos, que pueden originar
poliartritis, neumona, encefalomielitis y enteritis (16). Es-
tudios iniciales indican que C. pecorum incluir tambin una
cantidad de cepas porcinas (46).
El resto de los aislamientos de C. psittaci todava es un
grupo heterlogo (39), y es probable que sean l1ecesa-
rias ms divisiones conforme se disponga de mayor infor-
macin. En la actualidad se conocen seis serovariedades
aviares y de 8 a 10 serovariedades de mamferos (2, 69).

Morfologa y propiedades bioqumcas

Existen dos presentaciones morfolgicamente diferentes de
clamidias, llamadas cuerpo elemental (CE) y cuerpo reticu-
lado (CR) (figura 15-1). El CE es un cuerpo esfrico, denso
y pequeo, de alrededor de 0.2 a 0.3 IJm de dimetro, que
rivaliza con los micoplasmas por ser lo ms pequeo de las
procariotas; adems, es la forma infecciosa del microorga-
Figura 15-1. Inclusin (INCLUS) de Chlamydia psittaci por
fotomicrografia electrnica de transmisin en clulas L929
infectadas. Las diferencias morfolgicas de las clamidias
estn presentes: cuerpos elementales (CE), cuerpos reticu-
lados (CR) y cuerpos intermedios (CI). 15 OOOx
346 . Enfermedades de las aves
tamao puede aportar infonnacin de cerca de 600 protenas
diferentes, lo cual es casi un cuarto de la cantidad proporcio-
nadapor el genoma de E. co/i. Todas las cepas de C. tracho-
matis y algunas cepas de C. psittaci tambin presentan
plsmidos, pero todava no se detennina su funcin (38).
Ciclo de desarrollo
Un ciclo de desarrollopoco usualcaracterizael crecimiento
de estas bacterias intracelulares obligadas en sus clulas
huspedes eucariotas. El ciclo consiste de cinco fases prin-
cipales, de manera esencial: 1) adherencia y penetracin
por el CE, 2) transicin del CE metablicamente inerte al
CR metablicamente activo, 3) multiplicacin del CR
mediante fisin binaria, lo que produce mucha progenie,
4) maduracin de los CR no infecciosos a cuerpos elemen-
tales infecciosos, y 5) liberacin de CE de las clulas
husped (57,77).
El fenmeno inicial en el proceso infeccioso comienza
con la adherencia de CE de C. psittaci a las microvello-
sidades en la superficie apical de las clulas epiteliales
cilndricas susceptibles. El CE viaja hacia abajo de las
microvellosidades y se localiza en las indentaciones de la
membrana plasmtica eucaritica, algunas de las cuales se
asemejan a fosos cubiertos (44). Despus, los CE se internan
en las invaginaciones de la membrana plasmtica, por lo
cual la captacin es anloga a un proceso semejante a la
endocitosis. Las vesculas endocticas que contienen
C. psittaci escapan a la interaccin de los lisosomas y avan-
zan hacia el rea nuclear. Las clamidias permanecen rodea-
das y protegidas por la membrana endosmica durante todo
su desarrollo intracelular.
Puede haber alteraciones en la pared celular del CE y
resultar en una conversin del CE en CR. Estos cambios
incluyen primero la reduccin en los puentes de enlace
disulfuro entre las protenas de la membrana externa (37,
58). La sntesis de DNA, RNA y protenas se inicia, lo cual
permite el crecimiento del CR y la divisin por fisin
binaria. No obstante, el CR no puede generar enlaces fosfato
de alta energa. Por lo mismo, su adaptacin a un hbitat
intracelular se debe a su dependencia de las clulas eucario-
tas por energa. En este punto, las mitocondrias de la clula
husped se colocan contra el endosoma-clamidiano agran-
dado, incapacitando as al CR para parasitar el ATP mito-
condrial, va una ATP-ADP translocasa clamidiana. El ATP
se desdobla en ADP por una ATPasa del CR, y la fuerza
motora resultante del protn ayuda al transporte de nutrien-
tes (36). La clamidia posee unas proyecciones superficiales
cilndricas poco comunes, que promedian un nmero de 18
y se distribuyen en un arreglo hexagonal. Estas proyeccio-
nes se anclan en la membrana citoplsmica y protruyen a
travs de los orificios en la envoltura. La evidencia actual
sugiere que las proyecciones penetran la membrana endo-
smica, que rodea la microcolonia clamidial en desarrollo,
lo que permite la captacin de nutrientes del citoplasma de
la clula husped (49).
La microcolonia clamidial en desarrollo se llama "in-
clusin " y puede contener de 100 a 500 progenies, lo cual
depende de la especie de clamidia. En algunos casos, las
inclusiones mltiples aparecen en las clulas infectadas con
C. lJsittaci (figura 15-2). En contraste, los endosomas po-
(Captulo 15)
Figura 15-2. Mltiples inclusiones Chlamydia psittaci (Cal
10) en clulas L929 infectadas a las 24 horas. 450x. (Hodinka
Infect Immun.)
seedoresde C. trachomatis parecen fundirse con los prxi-
mos en el ciclo en desarrollo temprano, produciendo la
aparicin final de por lo general una sola inclusin. Durante
48 horas, hay un notable aumento de acumulacin de
glucgeno en la inclusin de C. trachomatis. Tal vez cuando
los nutrientes se hayan terminado, se libera la progenie de
CR maduros y condensados a CEo Con gran parte de las
cepas de clamidias, la clula husped suele daarse
gravemente para las 48 horas y la liberacin de las cla-
midias es por medio de lisis. Se ha comunicado exocitosis
de las inclusiones, seguida de una "curacin" de las es-
tructuras cavernosas abiertas donde se encontraban las
inclusiones (84).
La patologa relacionada con psitasicosis humana in-
cluye exudado inflamatorio en los alveolos en los cuales hay
leucocitos polimorfonucleares, y de manera subsecuente,
fagocitos mononucleares. Los CE opsonizados son engol-
fados con rapidez por estas clulas y se destruyen en los
fagolisosomas. Sin embargo, si los CE no se encuentran
cubiertos por anticuerpos, complemento, o ambos, todava
son internalizados de manera eficaz por las clulas fagoci-
tarias especializadas, pero su fin es diferente. La mayor
parte de las clamidias no sobrevive en los leucocitos poli-
morfonucleares de vida corta, pero C. psittaci sobrevive y
crece en los macrfagos (71).
EIlipopolisacrido especfico de clamidias se traslada
hacia la superficie de la clula eucariota husped infecta-
da concomitante con el crecimiento de CR activos (72). Se
considera que el exoglucolpido reduce la membrana plas-
mtica en su fluidez, por tanto, protege a las clamidias de la
destruccin por clulas T citotxicas. Hasta el momento es
asunto de controversia si este lipopolisacrido altamente
antignico participa o no en a perpetuacin de la enfermedad
clamidial incapacitante, por medio de la prolongacin de la
respuesta inflamatoria y patologa inmunitaria (81,82).
Caractersticas de tincin
Las clarnidias son suficientemente grandes como para
observarlas con un microscopio de luz, utilizando len-
tes especiales o tinciones selectivas. La tincin tiene la
ventaja que puede diferenciar especiesy serovariedades. En
preparaciones hmedas de frotis de tejidos infectados o

Figura 15-3. A. Fotomicrografa de contraste de fases de clulas mononucleares que contienen clamidias en exudado de
saco areo de pavo infectado con Chlamydia psittaci. B. Fotomicrografia de campo oscuro de clula mono nuclear en A. 4000x.
(Page.)
exudados, las clamidias intracelulares son lo suficientemen-
te grandes para ser visibles con aumentos de 800x o ms en
microscopios de contraste de fases (figura 15-3A). Se ob-
servan con facilidad mediante iluminacin de campo oscuro
(figura 15-3B). Con cualquier tcnica, no obstante, no se
pueden distinguir de microorganismos micoplsmicos in-
tracelulares contaminantes. Cuando slo se dispone de mi-
croscopios pticos con luz brillante, se pueden ver las
clamidias en improntas de tejidos infectados portincin con
Giemsa, Castaneda, Maquiavelo, o Gimenez despus de la
f~acin apropiada. Se observan de prpura oscuro con
Giemsa, azul con Castaneda,y rojo con Maquiavelo y Gime-
nez, contra los fondos contrastantes. Se prefiere el mtodo
Gimenez (18), para teir clamidias en improntas de sacos
vitelinos de embriones de pollo infectados, y ha probado ser
til para hacer diagnsticos presuntivos en examen micros-
cpico de improntas de sacos areos enfermos, bazos, y
pericardios de aves infectadas de manera natural (22).
En aos recientes, se han desarrollado anticuerpos
monoclonales (MAb) y se encuentran disponibles para de-
tectar clamidias en muestras clnicas. Mientras el recurso de
la deteccin de antgenos es ligeramente menos sensible que
el cultivo, resulta ms rpido y menos costoso. La especifi-
cidad de la tincin depende, en gran medida, de los anticuer-
pos monoclonales o antisueros que se utilicen, ya que
algunos tendrn reacciones cruzadas con otros microorga-
nismos gramnegativos. Por el momento, los laboratorios
desarrollan cuerpos monoclonales especficos de serovarie-
dad que puedan utilizarse para diferenciar las especies y
cepas de clamidias. El uso de estos anticuerpos est reem-
plazando la tincin con yodo para la identificacin de las
cepas humanas de C. trachomatis.
En cultivos celulares infectados, las clamidias se ti-
en bien con Giemsa (figuras l5-4E,F), Gimenez (figura
15-4D) e inmonofluorescencia (IF; figura 15-4G). Todas
las clamidias son gramnegativas, pero la tincin de Gram
no es de valor prctico para identificar microorganismos
intracelulares.
Susceptibilidad a los antibiticos
La multiplicacinde todaslas cepasde clamidias(excepto
paramutantesexperimentales)se inhibe en gran parteme-
dianteconcentraciones apropiadasde tetraciclinas,cloran-
Clamidiosis(ornitosis) . 347
fenicol y eritromicina y un poco menos por penicilina.
Algunas cepas se inhiben con D-cicloserina. Todas las cepas
de C. trachomatis se inhiben con sulfadiazina sdica. Por
variados mecanismos, las tetraciclinas, el cloranfenicol y la
eritromicina inhiben la sntesis de protenas en los riboso-
mas clamidiales. La penicilina interfiere con la sntesis de
pared celular de la clamidia, lo cual interrumpe la fisin
binaria de los CR y, por tanto, la formacin de CR anormal-
mente grandes, que no pueden madurar hacia CE; esto no
evita la infeccin de las clulas por los CE, la conversin de
CE en CR, o metabolismo de CR. La D-cicloserina acta
de manera similar, pero la accin del frmaco puede rever-
tirse por la adicin de alanina. Si se inhibe la multiplicacin
por medio de sulfadiacina sdica, refleja la capacidad del
microorganismo pata generar cido flico. Esta inhibicin
puede revertirse por la adicin de cido p-aminobenzico.
Ciertos antibiticos tienen poco efecto o ninguno en el
crecimiento de las clamidias, y este hecho puede ser til
en la seleccin de clamidias viables en suspensiones que
contienen bacterias contaminantes. Con este propsito, pue-
den utilizarse concentraciones de 1 mg/mL de sulfato de
estreptomicina, vancomicina y sulfato de canamicina. Las
clamidias tampoco se ven afectadas por la bacitracina, gen-
tamicina y neomicina.
Resistencia a agentes qumicos y fsicos
Las clamidiasson muy susceptibles a qumicos que afectan
su contenido lipdico o la integridad de su pared celular. An
en un ambiente de restos tisulares, se inactivan con rapidez
por compuestos de superficie activa como los compuestos
de cuatemarios de amonio (Roccal) y solventes Ipidos. Son
un poco menos susceptibles a soluciones diluidas de desna-
turalizantes de protenas, cidos, y lcalis (metanol, etanol,
sulfato de amonio o de cinc, fenol, cido clorhdrico o
hidrxido de sodio). La infectividad se destruye en minutos,
sin embargo, por exposicin a desinfectantes comunes
como cloruro de benzalconio, soluciones alcohlicas de
yodo, etanol a 70%, perxido de hidrgeno a 3% y nitrato
de plata; pero son resistentes a compuestos de cresil y
carbonato clcico (79). Las suspensiones diluidas (20%) de
homogenados tisulares infecciosos se inactivan mediante
incubacin en cinco minutos a 56 C, 48 horas a 37 C, 12
das a 22 C y 50 das a 4 C (61).
348 . Enfermedades de las aves (Captulo 15)

Figura 15-4. A. Lesiones macroscpicas de pavos jvenes con clamidiosis letal aguda, infectados por va area. La membrana
pericrdica congestionada y engrosada, ha sido parcialmente retrada para mostrar la severa pericarditis y encrustaciones
epicrdicas. Adems, son evidentes la cardiomegalia y la hepatomegalia (Page). B. Lesiones macroscpicas en pavo infectado
con una cepa virulenta de Chlamydia psittaci aislado de pavos en Carolina del Sur en 1973. El agrandamiento del corazn e
higado y la severa pericarditis son las lesiones ms patentes (Page). C. Caso de campo de clamidiosis causada por Chlamydia
psittaci de baja virulencia. Las flechas sealan placas de fibrina en el corazn y el higado agrandado (Page). D a G.
Fotomicrografas de luz de inclusiones de especie de Chlamydia en clulas L929. (Winsor, Nettum y Grimes). D. C. psittaci
teidas con Gimenez, 1600x. E. C. trachomatis teidas con Giemsa, 4000x. F. C. psittaci teidas con Giemsa, 4000x. G.
C D.o;ittaciteidas con inmunofluorescencia 1600x

Las fonDas infecciosas densasde los microorganismos
en membranas de saco vitelino o tejidos de ratones pueden
preservarse de manera indefinida a -20 C o menos, aunque
el congelamiento inicial y el subsecuentedescongelamiento
ocasiona una prdida de ttulos de 1 a 2 log\o. La infectivi-
dad de la suspensin se destruye despus de seis ciclos de
congelamiento y descongelamiento (61). Las grandes for-
mas con paredes delgadas del microorganismo se inactivan
a -70 C. Las paredes celulares de las fonDas densas se
destruyen por medio de ultrasonido a frecuencias de 100 KC
o por tratamiento de los microorganismos intactos con
deoxicolato sdico.
Estructura antignica y toxinas
Las clamidias son antignicamente complejas, constan prin-
cipalmente de un lipopolisacrido (LPS) inmunodominante
especifico de gnero y numerosas protenas. El LPS es el
principal antgeno reactivo de superficie o grupo y tiene
alguna participacin en la patognesis; sin embargo, no
existeevidencia de protector al anticuerpode LPS. Seencuentra
relacionado qumica y serolgicamenteal LPS de las entero-
bacterias mutantes Re. El LPS clamidiano posee por lo
menos tres eptopes antignicos. Uno de ellos es un eptope
especifico de gnero, que no se ha detectado en alguna otra
bacteria; est constituido por un trisacrido de cido 3-de-
soxi-D-mano-octulosnico (KDO). En los CE y CR se
encuentra expuesto en la superficie y es inmunoaccesible.
El LPS clamidial tambin contiene por lo menos dos epto-
pes adicionales que se comparten con los eptopes LPS de
algunasbacteriasgramnegativas.Esto tal vez explique algunas
de las reacciones cruzadas que se observan a menudo con
algunas pruebas ELISA y tambin puede ser un factor en las
bajas concentracionesde ttulos de fijacin de complemento.
Se desconoce la cantidad de protenas que producen las
ciamidias y por su importancia antignica slo se han estu-
diado algunas de ellas. La principal protena de membrana
externa (PPME) tiene una masa molecular de aproximada-
mente 40 000 daltones(40 kD). Explica casi 60% de la masa
protenica de la membrana externa y se asume que es de
importancia en la respuesta inmunitaria. Los MAb especi-
ficos de serovariedad a menudo neutralizan la infectividad
de las clamidias. Se piensa que estos MAb son contra la
PPME, ya que la especificidad de serovariedad se correla-
ciona con cambios en la PPME, segn se determina median-
te PCR-RFLP. Sin embargo, estos MAb no son reactivos en
la prueba estndar de SDS-PAGE. Estos MAb neutralizan-
tes pueden reconocer a un trmero de la PPME (41). Los
eptopes conformacionales podran explicar estos patrones
de reaccin; dicho hallazgo debe acelerar el desarrollo de
alguna vacuna.
En las infecciones por C. trachomatis, tambin ha
recibido amplia atencin una protena de 60 kD. Se trata de
una protena de choque de calor similar a la protena de cho-
che de calor groEL, en microorganismos gramnegativos
(10,56). Se ha relacionado esta protena con la hipersensi-
bilidad observada en ocasiones en las infecciones ciamidia-
les repetitivas. Se piensa que tiene una participacin
importante en la formacin de costras observadas en el ojo
y en las secuelas reproductivas posteriores a infecciones
ciamidiales repetitivas.
Clamidiosis(ornitosis) . 349
La toxigenicidad de las clamidias no se ha demostrado
por inoculacin intravenosa en ratones con cultivos recien-
tes de saco vitelino. Parece estar vinculada con los compo-
nentes de pared celular y es neutralizable a travs de
antisuero especifico. Se han verificado muchas reacciones
cruzadas entre las toxinas de clamidias de diferentes aves y
mamiferos.
Clasificacin de las cepas
Durante aos, se ha reconocido que C. psittaci es una
reunin de cepas genticamente heterogneas;se han hecho
numerosos intentos por clasificar estas cepas, incluyen-
do biotipificacin, sueros convencionales, anticuerpo s mo-
noclonales y diversidad gentica (39). Se ha utilizado con
xito un panel de MAb especificos de serovariedad a 12
cepas aviares y de mamiferos, para serotipificar ms de 200
aislamientos aviares (2, 86). Estos ltimos se ubicaron
dentro de seis serotipos. Se ha sugerido que a las primeras
cuatro serovariedades se les denomine de la A a la D (86),
y desde entonces se han identificado dos variedades ms.
En el cuadro 15-1 se proporcionan las serovariedades y las
especies aviares que se encuentran principalmente relacio-
nadas. Cuando se disponga de mejores mtodos para aislar
y hacer crecer a las clamidias, se esperaque se agreguen ms
cepas aviares, conforme se recuperen aislamientos de
ms especies aviares.
La PCR-RFLP del genoma de PPME, utilizando la
enzima de restriccin Alu 1,tambin seha utilizado con fines
de clasificacin; se han publicado comparaciones que la
utilizan para comparar a C. trachomatis y algunas cepas de
C. psittaci. Los autores la han empleado con cepas aviares
representativas, con un acuerdo total con los resultados de
serotipificacin de MAb. El mtodo de eleccin depender
del laboratorio, ya que cualquiera de ellas se puede utilizar
con rapidez para clasificar los aislamientos aviares de cla-
midia.
Patogenicidad
Con base en la patogenicidad natural para las aves doms-
ticas, las cepas aisladas de C. psittaci se ubican dentro de
dos categoras generales: 1) cepas altamente virulentas
que originan epidemias agudas en las que fallece de 5 a 30%
A VS1 Psitacinas
B CP3 Palomas, gaviotas
C GR9 Patos, gansos
D NJ1 Pavos
E MN Palomas, pavos
F VS225 Psitacinas
350 . Enfermedades de las aves
de las aves afectadas y, 2) cepas menos virulentas que
ocasionan epidemias lentamente progresivas. Las cepas de
virulencia tanto alta como baja, parecen tener la misma
capacidad para diseminarse con rapidez por la parvada,
como lo comprueban los resultados de pruebas serolgicas.
Tales estudios evidencian que ms de 90% de las aves en
cualquier confinamiento, desarrollan anticuerpos al antge-
no de grupo clamidial, al momento en que aparecen los
signos clinicos de enfermedad en la parvada. Las cepas
altamente virulentas se aislan con mayor frecuencia a partir
de pavos y en ocasiones, de aves silvestres sanas. Los
aislamientos serotipificados de uno de los brotes iniciales
con alta mortalidad, ha sido el serotipo D (2, 90). Estascepas
tambin se conocen como "toxigenas", debido a que en
huspedesnaturales y experimentales producen rpidamen-
te la enfermedad letal con lesiones que se caracterizan por
extensa congestin vascular e inflamacin de los rganos
vitales. Las cepas toxgenas tienen un amplio rango de
patogenicidad para los animales de laboratorio y pueden
originar infecciones humanas serias (algunas mortales)
en manejadores de aves e investigadores de laboratorio. Las
cepas de baja virulencia provocan epidemias de progresin
lenta con indice de mortalidad menor a 5%, cuando no se
complican con infecciones bacterianas secundarias o para-
sitarias. A menudo se han aislado las cepas de esta categoria
de pichones y patos, y en ocasiones de pavos, gorriones, as
como de otras aves silvestres. Los aislamientos de brotes en
pavos con baja mortalidad han sido de los serotipos B o E.
Por lo general, las aves infectadas con estas cepas no desa-
rrollan el dao vascular grave tpico en las aves infectadas
con las cepastoxgenas virulentas, como tampoco presentan
tales signos clnicos obvios (80). A menos que altos niveles
de exposicin alteren el equilibrio entre infeccin y resis-
tencia, los humanos son menos susceptibles a las cepas
halladas en pichones y patos.
Las clamidiosis en pichones, patos y ciertas aves psi-
tacinas, muchas veces puede acompaarse de infecciones
concurrentes con salmonelas. En tales casos, los indices de
mortalidad entre las aves son altos. Las clamidias se dise-
minan en grandes cantidades, y los huspedes susceptibles
en el ambiente inmediato a las aves infectadas se exponen
a dosis que pueden resultar en enfermedad clnica.~
PATOGNESIS y EPIDEMIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
Adems de las infecciones por clamidias que se desarrollan
de manera natural en aves domsticas, Meyer (52) enlist
ms de 130 especies silvestres de aves que son huspedes
momentneos o prolongados. Los reservorios comunes de
clamidias en EVA incluyen aves salvajes y silvestres tales
como gaviotas de mar, patos, garzones, garzas, pichones,
tordos, zanates, gorriones domsticos y frailecillo, todas las
cuales se entremezclan con aves domsticas. Las cepas de
mayor virulencia de C. psittaci, se sabe que pueden. ser
llevadas y excretadas en grandes cantidades por las gaviotas
y garzas, sin algn efecto aparente en estos huspedes.
Los huspedes experimentales de clamidias aviares
puedenincluir, de hecho,cualquier especiedeave.No obstante,
(Captulo J5)
las diferentes especies pueden variar en su susceptibilidad
con ms o menos refraccin, mientras que las infecciones
pueden establecerse con facilidad en otros. La duracin de
la diseminacin y la cantidad de clamidias diseminadas
puedenvariar considerablementedependiendode las especies
aviares. La produccin de anticuerpos como consecuencia
de una infeccin por clamidias tambin puede ser diversa.
Los mamferos de laboratorio utilizados para la clami-
diosis aviar son principalmente ratones y, en ocasiones,
cobayos; ambos pueden presentar infecciones clamidiales
de tipo natural. Por tanto, los investigadores que emplean
estos animales deben determinar el estado clamidial de la
parvada reproductora. Los conejos son refractarios a la en-
fermedad clnica originada en clamidias aviares, pero pueden
aprovecharse para producir anticuerpos monoclonales (90).
Las lneas de cultivo celular, como McCoy, clulas L de
ratn, HeLa, Vero, BHK21, BGM y otras pueden usarse
para propagar clamidias. Algunas cepas aviares son ms
infecciosas que otras para las clulas L de ratn (90), aunque
seinforma que las clulasVero son mejores para el crecimiento
de algunas cepas (83). Para el aislamiento de C. psittaci de
aves (85), los cultivos celulares BGM han demostrado ser
igual de sensibles que los huevos embrionados.
Por lo general, las aves domsticas ms jvenes son
ms susceptibles que los animales mayores, a la infeccin,
enfermedad clnica y mortalidad. La infeccin tanto en
pavos viejos como en gallinas reproductoras puede pasar
desapercibida a menos que las aves estn sometidas a con-
diciones de estrstales como traslado al mercado en camio-
nes muy llenos. Los pavos machos tambin pueden
presentar mayor mortalidad que las hembras.
Transmisin, portadores y vectores
El desarrollo de mtodos para serotipificar rpidamente los
aislamientos de C. psittaci, incrementa la comprensin de
la enfermedad en aves. Es aparente que ciertas serovarieda-
des de esta bacteria se relacionan, por lo general, con cierto
tipo de ave (por ejemplo, las psitacinas) y de que algunas de
estas serovariedades tienen una relacin similar a un par-
sito con un husped dado. Esto es, que la infeccin con
C. psittaci resultar en un portador inaparentemente infec-
tado que, bajo ciertas condiciones como el estrs, disemina-
r el microorganismo. El problema del estado de portador
de este microorganismo se ha conocido durante aos con
palomas y aves psitacinas, y es probable que suceda
con otras aves. Las clamidias recuperadas de las psitacinas
casi siempre son de la serovariedad A, y las de palomas y
gaviotas de la serovariedad B o serovariedad E (2, 86).
En pavos, no parece que las serovariedades relaciona-
das con la enfermedad sean endmicas, sino que son intro-
ducidas por medio de aves silvestres. Por lo general, los
aislamientos provenientes de grandes brotes clamidiales
pertenecen a la serovariedad B o a la serovariedad D (2, 86).
La primera serovariedad es comn en palomas y se ha
aislado de palomas clnicamente normales; seha recuperado
de una cantidad de brotes con baja mortalidad en pavos.
Resulta dudoso que la serovariedadD, que por lo general se
encuentra en brotes de alta mortalidad, sea endgena en
la poblacin de pavos. Si fuera as, podra requerirse un
cambio mayor en la virulencia para explicar la naturaleza

espordica de los brotes. Por tanto, es probablemente end-
gena en otras especiesde aves que en ocasionesconviven con
los pavos. Se desconoce la fuente o reservorio de esta
serovariedad.
Los aislamientos clamidiales de la serovariedad C se
han obtenido de patos y cisnes en Europa (86). La cantidad
de aislamientos serotipificados es demasiado baja para de-
terminar si se debe principalmente a una cepa de patos y
otras aves anseriformes; resulta interesante que no se ha
identificado a esta serovariedad en otras aves. En aos
recientes, se han hecho algunos cuantos aislamientos clami-
diales a partir de casos mortales en aves corredoras; por lo
general, stos han resultado de la serovariedad E, indican-
do que las aves corredoras pueden contraer la infeccin a
partir de palomas o gaviotas (3, 28).
Es probable que la transmisin de clamidias sea por
inhalacin o ingestin de material contaminado. Pueden
encontrarse grandes cantidades de clamidias en el exudado
de las vas respiratorias y materia fecal de las aves infecta-
das. Cada vez es ms aparente la importancia del exudado
de las vas respiratorias: en pavos, al principio se infecta la
glndula nasal lateral y permanece as por ms de 60 das
(80). Los escobillados cloanales/orofarngeos son ms con-
sistentes para el aislamiento del agente que los escobillados
fecales, en particular durante las etapas iniciales de la infec-
cin. Durante los brotes, debe considerarse la transmisin
directa por medio de aerosolizacin del exudado respirato-
rio, como el mtodo primario de transmisin.
La participacin de los artrpodos en la transmisin de
las clamidias es incierta. Los caros de los nidos de pavos
pueden contener clamidias (15) Y durante una epidemia en
pavos del sur de California se sospech de moscas simlidas
como posibles mtodos de transferencia (68). En pavos, no
se document la transmisin vertical por medio de huevo
(14,66), pero un experimento reciente en pollos seftalahacia
esta posibilidad (91).
Periodo de incubacin, patognesis,
signos, morbilidad y mortalidad, lesiones
macroscpicas e histopatologa
Pavos
Page (60) describi la patognesis de la clamidiosis experi-
mental cuando se expusieron pavos susceptibles mediante
va area. A las cuatro horas, pequeas cantidades de mi-
croorganismos haban penetrado los sacos areos abdomi-
nales y mesenterio, sin que hubieran grandes cantidades en
pulmones y sacos areos torcicos. Los microorganismos se
haban multiplicado en gran medida a las 24 horas, y a las
48 horas se podan hallar clamidias en pocas cantidades en
sangre,bazo, y riones. Hacia las 72 horas, grandesnmeros
de clamidias se encontraban en cometes y contenido de
colon. A los cuatro das se podan observar grandes canti-
dadesde clamidias en corazn. Conforme los microorganis-
mos se multiplicaban en pulmones, sacos areos, y
membranas pericrdicas se liberaban hacia la corriente san-
gunea, y se filtraban en el bazo, hgado y riones o regre-
saban al ambiente por medio de secreciones nasales e
intestinales. Cuando las aves han muerto por clamidiosis
aguda, se encontr que estos tejidos contenan ms de 108
microorganismos por gramo.
Clamidiosis(ornitosis) . 351
El periodo de incubacin de la clamidiosis en aves
infectadas de manera natural varia, de acuerdo con las
cantidades de clamidias inhaladas y la virulencia (toxigeni-
cidad) de la cepa infectante para esasespeciesde huspedes.
En experimentos, los signos definitivos de la enfermedad en
pavos jvenes que reciben una cepa virulenta pueden ser
evidentes en 5 a lO das. En aves expuestas de manera
natural, a pequeasdosis o en aves ms grandes que reciben
mayores exposiciones, puede prolongarse el periodo. Las
cepas de baja virulencia, que ocasionan signos menos gra-
ves, pueden tener periodos de incubacin indefinidos. Por
tanto, pueden ser 2 a 8 semanas despus de la exposicin,
antes de que los signos sean notables.
Los signosde la clamidiosis en pavos infectadoscon cepas
virulentas son caquexia, anorexia, y temperatura corporal
elevada.Las avesexcretanhecesamarillo verdosasy gelatino-
sas.La produccin de huevo en las gallinas muy afectadas
disminuye con rapidez (60% de la produccin cae de lO a
20%) y puede cesar de manera temporal o permanece muy
baja hasta la recuperacin completa. Los signos de la enfer-
medad en una parvada infectada con cepas de baja virulen-
cia, por lo general son anorexia y lasitud, excretas verdes en
algunas aves con menos efectos en la produccin de huevo.
En el mximo de la enfermedad en una parvada infec-
tada con alguna cepa virulenta, 50 a 80% de las aves muestra
signos clinicos mientras que la morbilidad de las cepas
menos virulentas es slo de 5 a 20%. La mortalidad ocasio-
nada por las clamidias virulentas vara de lOa 30% y es de
slo I a 4% con las cepas menos virulentas.
Las cepas menos virulentas originan lesiones macros-
cpicas que son similares a las que se ven con cepas viru-
lentas, slo que menos graves y menos extendidas. En
infecciones muy graves con cepas virulentas, los pulmones
muestran una congestin difusa y la cavidad pleural puede
contener exudado fibrinoso. En casos letales, la cavidad
se llena de un trasudado oscuro. La membrana pericr-
dica se engrosa, congestiona y se cubre de exudado fibrino-
so. El corazn puede encontrarse agrandado y su superficie
cubierta con placas de fibrina o encostrado con exudado
amarillento escamoso (figura 15-4A, B). De manera indu-
dable, el grave dao a los pulmones y al corazn, es la
principal causa de muerte. El hgado aumenta su tamao y
se aprecia descolorido y puede estar cubierto con fibrina
gruesa. Los sacos areos se engrosan y cubren de exudado
fibrinoso. El bazo se aprecia crecido, oscuro y suave, y
puede cubrirse con manchas grises blancuzcas que repre-
sentan reas de proliferacin celular focal. En la serosa
peritoneal y el mesenterio existe congestin vascular y
pueden estar cubiertos por exudado fibrinoso espumoso
blanco. Todos estos exudados contienen grandes cantidades
de clulas mononucleares en cuyo citoplasma se ven nume-
rosas microcolonias citoplsmicas de CR clamidiales. El
exudado fibrinoso encontrado en todos los rganos y tejidos
de las cavidades torcica y peritoneal, refleja el dao vascu-
lar, as como una mayor respuesta inflamatoria ocasionada
por la multiplicacin continua de los microorganismos.
En las aves que sobreviven a la infeccin con una cepa
de baja virulencia, los pulmones pueden no afectarse de
manera seria, sin embargo, la multiplicacin de los microor-
ganismos en el epicardio puede resultar en formacin de una
o ms placas de fibrina en el corazn (figura 15-4C).
352 . Enfermedades de las aves
Beasley y colaboradores (11) descubrieron los cam-
bios histopatolgicos sucedidos en pavos de varias edades
inyectados por va intratraqueal con la cepa virulenta TT de
C. psittaci. Observaron tanto cambios proliferativos como
necrozantes, comparables con los provocados por otras
cepas clamidiales en otras especies (con la excepcin de
necrosis focal de hgado, que es notable en pericos y rato-
nes). Los cambios celulares especficos y correspondientes
al dao del rgano fueron ms graves y extensos en pavos
jvenes que en animales ms viejos. La mayor parte de las
aves examinadas tenan traquetis caracterizada por infiltra-
cin extensa de clulas mononucleares, linfocitos, y heter-
filos en la lmina propia y submucosa. En las reas ms
afectadas no hay cilios. Este extenso dao traqueal no es
tpico necesariamente de las aves infectadas de manera
natural, y puede deberse a la inoculacin intratraqueal de
grandes nmeros de microorganismos. Se detecta neumoni-
tis epiteloide de diversos grados en 80 a 100% de aves de
10 semanasde edad, pero con menor frecuencia (10 a 20%)
en aves adultas. Los pulmones de las aves muy afectadas
estn congestionados y con extensa infiltracin de los bron-
quios terciarios y tbulos respiratorios con grandes clulas
mononucleares y fibrina. Tambin necrosis de clulas indi-
viduales y grandes reas de tejido; se afectaron por igual el
parnquima y el estroma.
En la mayor parte de los pavos infectados hubo exuda-
dos intlamatorios fibrinosos a fibrinopurulentos en las su-
perficies respiratorias y peritoneal y en el epicardio. El
pericardio y epicardio se engrosaron por hinchazn de los
vasos congestionados y por un exudado inflamatorio que
contena fibrina, grandes clulas mononucleares, y cantida-
des variables de linfocitos y heterfilos.
Se observ miocarditis infecciosa en ms de la mitad
de las aves infectadas, pero hubo arteritis en slo 8%. Se
hall hepatitis en 90% de las aves, y en individuos muy
enfermos, dilatacin difusa con infiltracin de clulas mo-
nonucieares, linfocitos, y heterfilos. Las clulas de Kupffer
proliferantes e hinchadas, se encontraban llenas con restos
y pigmento amarillo, que se pens era hemosiderina. Las
clulas hepticas necrticas esparcidas en todo el rgano
tenan pequeas necrosis focales. Los pavos enfermos de
manera aguda tuvieron enteritis catarral. Los bazos en la
mayor parte de las aves se apreciaban alterados con prolife-
racin celular y necrosis que ocasiona agrandamiento y
apariencia moteada, que era ms notable en aves jvenes
que en aves de ms edad.
Los microorganismos tambin produjeron orquitis y
epididimitis, los cuales parecen tener una afinidad por el
epitelio germinal activo (12). Las clulas intlamatorias y la
fibrina parecen relacionadas con el epitelio descamado y
necrtico que llena los tbulos seminferos con exudado
eosinofllico. Tambin se descubri en muchas aves que la
causa inmediata de muerte en machos adultos fue la rotura
de vasos sanguneos testiculares por hemorragia masiva
interna. Los cerebros de seis aves enfermas examinados, no
presentaron cambios significativos.
Las cepas menos virulentas de C. psittaci tambin
causaron proliferacin celular, necrosis de los principales
rganos y congestin vascular en pavos, pero las lesio-
nesson menosextensasy severas(excepto en los sacosareos)
que aqullas ocasionadas por las cepas ms virulentas. La
(Capitulo 15)
neumonitis slo se aprecia en aves que mueren por la
enfermedad.Las infeccionescon cepasde baja virulencia
tienden a provocar infeccionescrnicasprolongadascon
bajamortalidad(17).
Patos
La clamidiosis en patos domsticos no es una enfermedad
importante en EVA, pero tiene relevancia econmica y
representaun riesgo para la salud pblica en Europa. La epi-
demia ms grave sucedi en Checoslovaquia entre 1949 y
1963, Y Strauss la revis en detalle (78). La clamidiosis en
patos es una enfermedad grave, debilitante, muchas veces
letal, en la cual los patos jvenes desarrollan temblores,
marcha desequilibrada y caquexia. Se vuelven anorxicos
con contenido intestinal acuoso y verde. Desarrollan una
descargaserosapurulenta en ojos y narinas, lo que provoca
que las plumas de la cabezase llenen de exudado. Conforme
avanza la enfermedad, los patos se emacian y mueren en
convulsiones. Los indices de morbilidad varian de lOa 80%
y la mortalidad de Oa 30%, los cuales dependen de la edad y
la presencia de infecciones concurrentes con salmonelas.
En Europa y Australia se desarroll en aos recientes
una cantidad de brotes en patos, en los cuales los signos de
enfermedad en algunos brotes fueron minimos o ausentes
(8,43,48, 59). Las muertes y los signos clinicos se relacio-
naron con el estrs por manejo o con la infeccin debida a
otros agentes. El cambio aparente en la patogenicidad po-
dria atribuirse ya seaa una modificacin en la virulencia del
agente clamidial o en el control mejorado de otros agentes
sinergisticos de enfermedad. A pesar de este cambio en la
patogenicidad, las clamidias en patos han permanecido
como un problema de salud pblica, ya que se enferm una
gran cantidad de trabajadores y dos de ellos fallecieron.
Pichones
Se desconoce el periodo de incubacin para la clamidiosis
en pichones. La infeccin es endmica y se cree que se
perpeta de manera primaria por un ciclo de transmisin
padres-a-nido (13,53).
Los signos de la clamidiosis sin complicaciones en
pichones son variables, pero aquellos que desarrollan la
enfermedad aguda presentan anorexia, falta de crecimiento
y diarrea. En algunos de ellos hay conjuntivitis, prpados
hinchados, y rinitis (figura 15-5). La dificultad respiratoria
se acompaa por sonidos de sonaja. Conforme progresa la
enfermedad, las aves se debilitan y emacian. Las que se
recuperan son portadoras asintomticas de la enfermedad;
algunas no muestran signos, o cuando mucho presentan
diarrea pasajeray se convierten en portadoras. La salmone-
losis o tricomoniasis exacerban la enfermedad en los porta-
dores de clamidias, lo cual resulta en signos y lesiones de la
enfermedad aguda. Los estudios serolgicos indican que
30 a 90% de los pichones padecen infeccin por clamidias
con un indice de infeccin activa de 19.9% (51).
Las lesiones macroscpicas de la clamidiosis sin com-
plicaciones en pichones son exudados fibrinosos en los
sacos areos engrosados, serosa peritoneal, y en ocasiones
el epicardio. El higado, por lo general, se hincha y se
encuentra friable y descolorido. El bazo puede estar aumen-
tado de tamao, suave y oscuro. Se observan cantidades de
uratos ms altas de lo normal en el contenido de cloacas, en
 Clamidiosis(ornitosis) . 353

caso de que se presente la enteritis catarral. Las infecciones

menos graves pueden implicar slo al hgado o a los sacos
areos. Algunas diseminadoras infectadas no presentan le-
siones (66).

PoI/os
La evidencia epidemiolgica y de laboratorio sealan que
los pollos parecieron ser relativamente resistentes a la en-
fermedad ocasionada por C. psittaci. La infeccin aguda
progresa a enfermedad y mortalidad slo en avesjvenes y
la incidencia de las epidemias actuales es muy baja. En
experimentos, an las avesjvenes son resistentes a muchas
cepas de C. psittaci. Las aves tienen pericarditis fibrinosa y
hepatomegalia en los casos agudos. Casi todas las infeccio-
nes que se desarrollan de manera natural en pollos son
in aparentes y pasajeras; sin embargo, se ha informado de
casos clnicos con conjuntivitis, pericarditis, perihepa.itis y
aerosaculitis (7, 9).

Gansos
Varios investigadoresobservaronde maneraincidentalen
estudiosde clamidiosisen patos,la enfermedaden gansos
y se han aisladoC. psittaci a partir de los tejidos enfermos
(78). La enfermedadclnica y los hallazgosa la necropsia
fueronparecidosa los encontradosen patos.

Faisanes
Se han aislado clamidias de baja virulencia provenientes de
tejidos de faisanes enfermos criados en granjas, pero en
estas aves no se mencionan epidemias a gran escala (51).
De las investigaciones serolgicas en faisanes silvestres y
faisanes criados de manera comercial en Illinois (51), y Iowa
(30), se concluye que la incidencia de la infeccin con
clamidia es muy baja en el medio Oeste. Strauss (78), sin
embargo, informa que los humanos contraen la psitacosis
despusde tener contacto con faisanes. Pareceprobable que
tanto los faisanes silvestres como domsticos estn expues-
tos de manera ocasional a clamidias infecciosas excretadas
por otros huspedes, pero se desconocen los factores que
evitan la clamidiosis aguda en esta especie.

Inmunidad
La inmunidad a las clamidias, por lo general, es baja y de
breve duracin. No obstante, conforme envejecen, las aves
se toman ms resistentes a la enfermedad clnica, a pesar de
que se desarrolle la infeccin. De manera notable, los picho-
nes son refractarios a la infeccin que provoca enfermedad,
aun con cepas muy virulentas.
En pavos, hay cierto grado moderado de resistencia al
dao en los rganos a la edad de 15 semanas (12), Y tal vez
aumente un poco con la edad. El grado de inmunidad activa
a la re infeccin inducida en pavos mediane infeccin natural
no se ha probado, as como tampoco la resistencia provo-
cada por la infeccin experimental con microorganismos de
baja virulencia. Sin embargo, se sabe que hay cierta inmu-
nidad posinfeccin en pavos, de acuerdocon los experimentos
de Page (66). Al progreso de la infeccin iniciada mediante
una dosis oral de clamidias, y despus diseminada por Figura 15-5. Pichn sin signos de infeccin clamidial (arri-
medios naturales en un grupo de 19 pavos, le siguieron los ba), conjuntivitis clamidial moderada (en medio), y conjunti-
intentos por aislarlas de sangre y luego las observaciones vitis clamidial severa (abajo). (Jansen.)
354 Enfermedades de las aves
clnicas. En varios momentos en un periodo de 47 das, cada
ave desarroll clamidemia, hipertermia y leve anorexia. La
clamidemiadur 10 dasen cada ave, pero a continuacin
sobrevino normalidad clnica y resistencia aparente a una
infeccn posterior en corriente sangunea, a pesar de la
contaminacin ambiental, suficiente para infectar a todas las
aves no expuestas.
La resistencia e inmunidad en patos no ha sido sufi-
cientemente estudiada. Los pichones parecen ser resistentes
de manera innata a muchas cepas aviares de C. psittaci,
incluso a las ms toxgenas, pero son muy susceptibles a los
aislamientos de pichones y gorriones (51, 62).
Tanto los anticuerpos como la inmunidad celular pare-
cen ser importantes en la resistencia a la reinfeccin con
clamidias. Un estudio reciente de inmunidad contra C. tra-
chomatis en cobayos indica que 19G srica, IgA secretora y
la inmunidad celular comienzan a disminuir a los 30 das
posinfeccin y la reinfeccin puede presentarse con facili-
dad (70). De manera adicional, la inmunidad completa a la
tercera infeccin no dur ms despus de que los animales
se recobraron de dos infecciones previas.
DIAGNSTICO
Recoleccin de muestras y examen directo
Los mtodos utilizados para diagnosticar clamidiosis aviar
varan mucho entre los laboratorios. El mtodo preferido es
el aislamiento e identificacin del microorganismo. Debido
al tiempo implicado, a la necesidad de muestras de alta
calidad y al riesgo para el personal de laboratorio, a menudo
se utilizan otras tcnicas, que incluyen tincin histoqumica
de exudado, frotis fecales o frotis de impresin y la tincin
inmunoqumica de frotis y preparaciones cito lgicas. Re-
cientemente, se han utilizado tcnicas ELISA y PCR; sin
embargo, por el momento no se ha establecido la sensibili-
dad y especificidad de dichas pruebas.
Las muestras a conseguir dependern de los signos de
la enfermedad, ya que a menudo la clamidiasis en un ave es
sistmica. Las muestras deben obtenersede manera asptica,
en especial para el aislamiento, ya que pueden interferir
materias contaminantes con el resultado de la prueba. A la
necropsia, los tejidos de eleccin son sacos areos, bazo,
pericardio, corazn, hgado y rin; en aves vivas, las
primeras elecciones son cepillado cloanal/orofarngeo y
cepillados cloacales (5, 6). No deben recolectarse heces
para intentar aislamientos, a menos que no exista otra alter-
nativa. Si se encuentran indicados por los signos de la
enfermedad, pueden muestrearse sangre heparinizada, ras-
pados conjuntivales y lquidos peritoneales.
Si las muestras estn destinadas para aislamiento, es
necesario un manejo adecuado para evitar la prdida de la
infectividad de las clamidias durante el envo y el manejo.
Para el caso de las clamidias, resulta satisfactorio un medio
de transporte desarrollado para ricketsias, consistente en
sacarosa-fosfato-glutamato (SFG). El medio, como se reco-
mienda para clamidias, consiste de SFG buferado (sacarosa,
74.6 giL; KH2PO4, 0.512giL; K2HPO4, 1.237 gIL Y ci-
do L-glutmico, 0.721 gIL), y puede someterse al autoclave
o filtrarse (76); a esto se le agrega 10% de suero de ternero
(Captulo 15)
fetal y antibiticos. El medio de transporte puede utilizarse
como un diluente para congelar las clamidias. No deben
congelarse las muestras si se procesarn en 2 a 3 das. De
manera similar, resulta satisfactoria una solucin fosfatada
de sacarosa,albmina (bovina) a pH de 7.2, con antibiticos
cido para preservar la efectividad clamidial (29).
Tincin histoquimica
Pueden detectarse clamidias en frotis y cortes de tejido
embebido en parafina mediante numerosas tcnicas. Por lo
general, se utilizan las tcnicas de tincin de Gimenez y de
Giemsa. Se ha publicado (4) una tcnica Gimenez modifi-
cada o PVK como de uso rutinario en una serie de labora-
torios. En esta prueba, los CE clamidiales aparecern rojos
contra un fondo verde.
Tincin inmunohistoquimica
Esta tcnica es otro mtodo para la deteccin de clamidias
en preparados cito lgicos e histolgicos; es ms sensible,
pero su interpretacin requiere de experiencia. La tincin
puede utilizarse ya seamediantelF o inmunoperoxidasa; se
ha publicado una cantidad de procedimientos (4,88). Debe
resaltarse que ciertos anticuerpo s monoclonales no detectan
con facilidad a las clamidias fijadas en formol. Algunos
anticuerpo s monoclonales a sueros de LPS y policlonales,
pueden reaccionar con ciertas cepas de bacterias gramnega-
tivas. Por lo general, esto no representa algn problema para
el personal de laboratorio con experiencia en clamidias.
ELISA es una tcnica relativamente reciente y puede
tener un potencial para el futuro. Para la deteccin de
clamidias en aves (88), se ha intentado la prueba ELISA
elaborada para humanos; estas pruebas detectan el LPS o el
antgeno especfico de gnero y reaccionarn con los aisla-
mientos de C. psittaci de otras aves. Un problema consiste
en que el LPS clamidial comparte ciertos eptopes antigni-
cos con otras bacterias gramnegativas y stos pueden reac-
cionar de manera cruzada, lo que ocasiona una gran cantidad
de positivos falsos. En los equipos recientemente diseados
se han reducido o eliminado las reacciones cruzadas me-
diante una seleccin ms cuidadosa de los anticuerpos mo-
noclonales. No obstante, estos equipos carecen todava de
sensibilidad: gran parte requiere 500 o ms microorganis-
mos para proporcionar una reaccin positiva; buenas tcn-
cas de cultivo las sobrepasarn en sensibilidad. Por lo
general, se percibe que se puede confiar en estaspruebas, si
existe un resultado positivo a partir de un ave con signos de
clamidia; de cualquier modo, deben cuestionarse las reac-
ciones negativas en un ave enferma o las reacciones positi-
vas a partir de aves normales.
La tcnica ms reciente, PCR, se ha utilizado para
detectar clamidias en aves (42). Este es un rea nueva de
investigacin y de estudios de comparacin con aislamien-
tos. Las pruebas PCR desarrolladas para utilizarse en huma-
nos son altamente especficas y sensibles; sin embargo, slo
detectan las cepas humanas de C. tra(:homatis.
Preparacin de muestras e inoculacin
Los intentos de aislamiento pueden hacerse mediante la
inoculacin de muestras procesadas adecuadamente en
cultivos celulares de monocapa, en saco vitelino de embrio-
nes de pollo de siete das o en ratones a travs de la va

intraperitoneal. Una suspensin a 20% (p/v) de una muestra
apropiada, se logra en un diluente apropiado conteniendo
antibiticos que controlarn las bacterias ordinarias sin
algn efecto para clamidia (vase Susceptibilidad a los
antibiticos). Las suspensiones de la muestra se centrifugan
ligeramente (menos de 800 x g) durante 15 a 20 minutos
antes de inocular el sistema de husped deseado.
Aislamiento
Los cultivos celulares son el mtodo ms conveniente para
aislar las cepas aviares de C. psittaci. Las lneas celulares
ms utilizadas son McCoy, HeLa, Yero y L929, aunque
puede utilizarse otra cantidad de cultivos celulares; se utili-
za un medio de cultivo tisular, as como procedimientos
estndar. El equipo y los materiales de laboratorio deben ser
adecuados para: 1) teir y examinar las inclusiones clami-
diales mediante IF directa u otras tcnicas de tincin apro-
piadas, 2) permitir la centrifugcin del inculo en
monoestratos celulares a 37 C o tan cercano como sea
posible, 3) permitir la tincin y el examen 2 a 3 veces durante
un pasaje, 4) permitir el pasaje ciego a los 6 a 7 das, y
5) proporcionar proteccin a los humanos en contra de una
probable infeccin. Los pequeos frascos de fondo plano
(frasco mpula de un dracma) o las placas de cultivo de
uso mltiple de 24 porciones con vidrio de 12 mm de di-
metro, satisfacen estos requerimientos y se utilizan con
frecuencia (4, 22). Por lo comn, se inoculan 3 a 4 frascos
con el fin de permitir tanto el examen del cultivo en va-
rios momentos como el repasaje de muestras negativas seis
das despus de la inoculacin.
Es frecuente suprimir la divisin celular con el fin de
aumentar los nutrientes para el crecimiento de las clamidias
y con el propsito de permitir una observacin ms prolon-
gada de los cultivos celulares infectados. Las clulas hus-
ped pueden suprimirse mediante irradiacin o qumicos
citotxicos; estos ltimos incluyen a 5-yodo-2-desoxigiodi-
na, citocalacina B, cicloheximida y cloruro de emetina (40).
La cicloeximida es la ms utilizada y se agrega al medio en
0.5 a 2.0 J.1g/mL,al momento de la inoculacin del monoes-
trato. En ciertas operaciones, la emetina puede tener una
ventaja, debido a que se puede extraer despus de tratar a
las clulas durante cinco minutos con 0.5 J.1g/mL;despus
de retirarla, pueden infectarse las clulas y recubrirse como
normal. Los efectos de estos frrnacos en la replicacin de
las clamidias pueden ser variables; sin embargo, no parecen
tener efecto o un posible efecto potenciador en el crecimien-
to de las cepas aviares de clamidias.
Otro mtodo utilizado para potenciar el ndice de in-
feccin, consiste en centrifugar el inculo en el monoestrato
celular. De manera rutinaria, la centrifugacin se hace de
500 a 1500 x g durante 30 a 90 minutos; se prefieren las
temperaturas cercanas a 37 C. Luego de la centrifugacin,
el inculo se retira y reubica con medio de cultivo tisular
que contenga al inhibidor de la divisin celular adecuado y
entonces se incuba de 37 a 39 C.
Se tien los monoestratos y se examinan en busca de
inclusiones en el da 2 o 3, y en el 5 o 6 posinfeccin. Antes
de teir, se fijan primero los monoestratos mediante acetona
o una mezcla de metil alcohol-acetona dependiendo del
cultivo celular.
Clamidiosis(ornitosis) . 355
Por medio de IF directa (4) se prefiere demostrarla
inclusin clamidial; tambinpuededemostrarsemediante
IF indirectao tcnicasinmunohistoqufmicaso histoqumi-
cas,en especialGimenez,Giemsao Macchiavello.
Inoculacin en embriones de pollo
Los huevos de pollo frtiles incubados durante 6 o 7 das a
39 C, se inoculan a travs del saco vitelino con 0.2
a 0.5 mL/embrin. Los huevos para este propsito deben
proceder de aves que no hayan consumido antibiticos
clamidiostticos en su alimento. Los embriones inocu-
lados deben incubarse a 39 C, debido a que esta tempera-
tura se acelera de manera importante el crecimiento
clamidial (64). La lesin predominante que se observa en
los embriones que fallecen por infeccin por C. psittaci, es
la congestin vascular del saco vitelino. Los sacos vitelinos
se obtienen de embriones que mueren de 3 a 10 das despus
de la inoculacin; si no hay embriones muertos deben
realizarse uno o dos pasajesciegos. Se preparan impresiones
por contacto para tincin y examen microscpico, o se
inocula el saco ovitelino obtenido en cultivos tisulares de
monoestrato y se identifican posteriormente con MAb es-
pecficos para clamidia.
Identificacin
Para reconocer como C. psittaci a un aislamiento clamidial
puro debe tener microcolonias (inclusiones) que sean den-
sas y de forma variable. Esto se demuestra con rapidez en
cultivos celulares infectados teidos con el mtodo Gime-
nez u otro mtodo histoqumico. Las inclusiones no deben
contenerglucgeno,queesdetectablepor tincin con yodo
de los microorganismos en cultivos celulares. Por otra parte,
el crecimiento del aislamiento no se debe inhibir ms de
10 veces (DLso) en embriones de pollo, que tambin
se inoculan con 1 mg de sulfadiazina sdica/embrin cuan-
do se comparan con embriones sin fnnaco.
La presencia de antgeno Ch/amydia (especfico de
gnero) en cultivos celulares, sacos vitelinos de embriones
de pollo, o tejidos o exudados de ratn, puede detectarse,
adems, con anticuerpos fijadores de complemento, para
identificar al patgeno como un aislamiento de clamidias.
La inmunofluorescencia directa e indirecta, con inmunoglo-
bulinas conjugadascon isotiocianato de fluorescena, pueden
usarse para el mismo propsito como sucede con los m-
todos de ELISA directo o indirecto con inmunoglobulinas
conjugadas con enzimas apropiadas.
Serologa
Se revisaron los diferentes mtodos serolgicos para
detectar anticuerpos clamidiales en fechas recientes (23).
Por tanto, slo se tratarn los mtodos ms comunes, los
ms recientes se analizarn con ms brevedad.
La fijacin de complemento (FC) es un mtodo muy
utilizado para detectar anticuerpos clamidiales. Esto en
parte se debe al antgeno que contiene un carbohidrato
inmunodominante de clamidias que induce con rapidez
anticuerpos fijadores de complemento. Tales anticuerpos
no son indicativos de inmunidad a la reinfeccin por cla-
midias. No obstante, son tiles para detectar la infeccin por
356 . Enfermedades de las aves
clamidias, en especial en una parvada. Por lo general, ttulos
ms altos (>= 64 en aves domsticas) son indicativos de una
infeccin actual o reciente. Si se obtienen ttulos ms bajos
puede requerirse repetir las pruebas en lOa 14 das para
detectar cualquier cambio en los ttulos. Un aumentode cuatro
veces o ms se considera diagnstico de una infeccin por
clamidias. El suero de cobayo como una fuente de comple-
mento para la prueba debe provenir de animales libres de
clamidias.
Fijacin de complemento directa
El uso de antgeno preparado a partir de clarnidias pro-
pagadas en cultivos celulares (31) se usa en un micro-
procedimiento para detectar anticuerpos clarnidiales en suero
de pavo (35), en suero de aves silvestres (29) y en sueros de
aves psitcinas (22). La prueba de fijacin de complemento
es relativamente sensible para detectar anticuerpos clarni-
diales. Estn publicados los detalles del microprocedimien-
to y para el mtodo de la produccin de antgeno (32).
Fijacin de complemento directa modificada
Al agregar suero normal de pollo fresco a una concentracin
de 5% (v/v) al complemento, se aumenta la sensibilidad
del procedimiento de fijacin de complemento (29), as! que
se puede utilizar para probar sueros de especies de aves
cuyos anticuerpos no fijan de manera normal el complemen-
to de cobayo.
Aglutinacin en ltex y aglutinacin de cuerpos
elementales
Estos mtodos se desarrollaron para utilizarse con suero de
aves psitacinas. Sin embargo, tambin se ha demostrado
que la prueba de aglutinacin en ltex (AL) es til para la
deteccin de anticuerpos en suero de pavos (25) y para
probar sueros de palomas y gaviotas (26); se desconoce su
utilidad para los sueros de patos y gansos. El mtodo de AL
detecta de manera predominante IgG, pero tambin IgM
(33). Su principal desventaja es que no es tan sensible como
la FC directa, que slo detecta actividad de IgG en sueros
de aves (33), ni tan sensible como la prueba de aglutina-
cin de cuerpos elementales (ACE) descrita recientemente,
que slo detecta actividad de IgG (27, 34). Se ha evaluado
la prueba ACE y en la actualidad se utiliza para sefalar la
actividad de anticuerpos en varios tipqs de aves. Debe tener
valor para detectar infecciones actuales o recientes, ya que
revela la actividad de IgM.
Microinmunofluorescencia indirecta e
inmunofluorescencia indirecta
Para la serotipificacin de C. trachomatis en humanos se
han utilizado ampliamente las pruebas MIF indirecta e IF
indirecta (IFI), y recientemente para identificar si una res-
puesta inmunitaria en humanos se debe a C. trachomatis,
C. pneumonia o C. psittaci. Los principios de las pruebas
son similares en el sentido de que ambas son una prueba IF
indirecta, con la prueba IFI para determinar reacciones a
inclusiones en cultivos celulares infectados y la prueba MIF
detectando los CE adheridos a una laminil1a de microsco-
pio. Un informe (74) compar estas pruebas con FC y
ELISA para la medicin de anticuerposen suerosde paloma y
encontr que las pruebasIFI y MIF eran altamenteespecficas
(Captulo 15)
y eficientes. Las pruebas se emplean en la serotipificacin
de aislamientos aviares (2, 86) Y tienen un potencial como
pruebasserolgicas.Los mtodos serolgicos anteriores que
ya no se utilizan de manera tan amplia, por ejemplo, la
aglutinacin rpida en placa y la aglutinacin en tubo capi-
lar, inhibicin de FC indirecta, hemaglutinacin pasiva, in-
munodifusin y otras se describen en otra parte (23).
Los mtodos ms recientes, como la ELISA indirecta
y la IF indirecta, se estn utilizando, pero necesitan mayor
investigacin y evaluacin para determinar su utilidad. En
Alemania (75) se desarroll y utiliz ampliamente una
ELISA de inhibicin competitiva (tambin denominada
"bloqueadora"), pero se ha descontinuado.
Diagnstico diferencial
La clamidiosis debe diferenciarse de la pasterelosis, en
particular en pavos en los cuales pueden ser similares los
signos y lesiones. La pasterelosis puede excluirse por me-
dio de procedimientos de cultivos apropiados. Debido a
que algunos signos y lesiones son similares, tambin se
debe excluir a la micoplasmosis, en pavos sospechosos de
estar infectados con clamidias. La diferenciacin se pue-
de hacer mediante cultivo y pruebas serolgicas para mico-
plasmosis. La colibacilosis puede semejarsea la clamidiosis
en cierta medida; se pueden hacer pruebas con procedimien-
tos de cultivo de coliformes. La influenza aviar es otra
enfermedad a distinguirse en animales sospechososde cla-
midiosis, se hacen pruebas de aislamiento del virus y por
pruebas serolgicas.
TRATAMIENTO
Se debe tratar a los pavos con clortetraciclina (CTC) a una
concentracin de 400 g/ton de alimento peletizado. Se debe
cuidar que el calor producido durante el proceso de peleti-
zado del alimento no destruya la CTC y disminuya la
concentracin por debajo de los valores eficaces. El alimen-
to medicado con CTC se debe administrar durante dos
semanas,y despusse reemplaza con alimento no medicado
por dos dias antes del sacrificio de las aves para consumo
humano. No se deben agregar complementos de calcio a los
pelets medicados con CTC, debido a que los iones calcio
quelan a la CTC y disminuyen su eficacia. Se recomienda
tratar a todos los pavos en un grupo infectado y se les enve
para sacrificio; la reinfeccin puede desarrollarse con
rapidez, pues las aves silvestres residentes quiz continen
albergandoclamidias o el tratamiento delineado, tal vez no
libere de clamidia a todas las aves. Page y Grimes plantean
una discusin ms amplia del tratamiento con CTC (67).
Antes de mandar los pavos al mercado, los debe examinar
algn mdico veterinario, y se debe probar I a 2% mediante
serologa.Tal vez seaaconsejablehaceraislamientosen tejidos
de las av~s seleccionadasal azar, a partir de aquellas que se
pruebencon mtodos serolgicos.
Bsicamente, se aplica el mismo tratamiento para tra-
tar a otras aves infectadas con C. psittaci. En otras aves, la
salmonelosispuede ser a menudo un factor que complique el

cuadro, por lo que puede requerirse alguna combinacin de
antibiticos.
Los pichones deben tratarse por medio de alimento
medicado con CTC, pero el tratamiento tal vez no seaeficaz
en la eliminacin del estado de portador. Los periodos
alternados de tratamiento y sin tratamiento pueden ser efi-
caces para acabar finalmente con la infeccin crnica (51).
. PREVENCiN Y CONTROL
Procedimientos de manejo
De maneraideal, las avesse debencriar en confinamiento
sin ningn contactopotencial con equipo o instalaciones
contaminadas.Adems se debe prevenir el contactocon
reservoriospotencialeso vectores,como aves salvajesy
silvestres.As! como efectuarla sanidadgeneralde manera
diligente.El movimientodel personaldebeserrestringido,
de tal modo que los visitantesno tenganlibre accesoa las
instalaciones.Esto resultamssencillo de llevar a cabo si
seconfinan las avesen casetas.
Inmunizacin
No existen vacunas clarnidiales comerciales que induzcan
inmunidad protectora prolongada contra clarnidias. En aves,
REFERENCIAS
l. Andersen, A.A. 1991. Comparison ofavian Chlamydia psit-
taci isolates by restriction endonuclease analysis and serovar-
specific monoclonal antibodies. J Clin MicrobioI29:244-249.
2. Andersen, A.A. 1991. Serotyping ofChlamydia psittaci iso-
lates using serovar-specific monoclonal antibodies with fue
microimmunofluorescence test. J Clin Microbiol 29:707-71 l.
3. Andersen, A.A. 1995. Unpublished data.
4. Andersen, A.A., and J.P. Tappe. 1989. Chlamydiosis. In
H.G. Purchase, L.H. Arp, C.H. Domermuth, J.E. Pearson,
(eds.). A Laboratory Manual for fue Isolation and Identifica-
tion of Avian Pathogens, 3rd ed. Kendal/Hunt Publishing Co.,
Dubuque, lA, pp. 68-74.
5. Andersen, A.A., T.P. Sanderson, and J.P. Tappe. 1988.
Comparison of fecal, cloacal, and oral samples for fue Diag-
nosis of Chlamydiosis. Frac 31st Annu Meet Am Assoc Vet
Lab Diagn, p. 55.
6. Arizmendi, F., and J.E. Grimes. 1995. Comparison afilie
Gimenez staining method and antigen detection ELISA with
culture for detecting chlamydiae in birds. J Vet Diagn Invest
7:400-401.
7. Arzey, G.G., and K.E. Arzey. 1990. Chlamydiosis in layer
chickens. Aust Vet J 67:461.
8. Arzey, K.E., G.G. Arzey, and R.L. Reece. 1990. Chlamy-
diosis in commercial ducks. Australian Vet J 67:333-334.
9. Barr, O.A., P.C. Scott, M.O. O'Rourke, and R.J. Coulter.
1986. Isolation ofChlamydia psittaci from commercial broiler
chickens. Aust Vet J 63:377-378.
10. Baviol, P., R.S. Stephens, and S. Falkow. 1990. A soluble
60,000 M.W. antigen of Chlamydia spp. is a homolog of
Escheria coli GroEL. Mol MicrobioI4:461-469.
11. Beasley, J.N., O.E. Oavis, and L.C. Grumbles. 1959. Pre-
liminary studies on fue histopathology of experimental orni-
thosis in turkeys. Am J Vet Res 20:341-349.
Clamidiosis(ornitosis) . 357
Page (65) tuvo xito en producir una respuesta celular que
protege a ms de 90% de los pavos contra desaflos graves.
No hay una respuesta humoral detectable y fue necesario
aplicar dos dosis de vacuna a las ocho semanaspara mejores
resultados. Page y Grimes (67) discuten en detalle la vacu-
nacin y las vacunas. La inmunizacin prctica de grandes
cantidades de aves que padecen epidemias ocasionales de
infecciones por clamidias resulta cuestionable.
Regulaciones estatales y federales en EUA
Las agencias reguladoras estatalespueden imponer cuaren-
tena en los movimientos intraestatales de las parvadas en-
fermas y pueden necesitar tratamiento con antibitico antes
del sacrificio. Debido a que las regulaciones en EVA pueden
variar de un estado a otro, se deben consultar las agencias
de salud animal, salud pblica o ambas, si es necesario.
De acuerdo con las regulaciones de la VSDA (Uni-
red States Department 01 Agriculture) est prohibido el
movimiento de aves domsticas, canales, o desechos de
cualquier instalacin, donde haya clamidiosis, probada
por el aislamiento de clamidias. El Animal and Plant
Health lnspection Service de VSDA y el US. Department
olHealth and Human Services prohben el movimiento
interestatal de aves provenientes de parvadas infectadas,
pero no hay restriccin del movimiento de huevos de tales
parvadas.
.
12. Beasley, J.N., R.W. Moore, and J.R. Watkins. 1961. The
histopathologic characteristics of disease producing intlam-
mation of fue air sacs in turkeys: A comparative study of
pleuropneumonia-like organisms and omithosis in pure and
mixed infections. Am J Vet Res 22:85-92.
13. Davis, D.J. 1955. Psittacosis in pigeons. In F.R. Beaudett
(ed.). Psittacosis: Diagnosis, Epidemiology, and Control, pp.
66-73. Rutgers University Press, New Brunswick, NJ.
14. Davis, D.E., J.P. Delaplane, and J.R. Watkins. 1957. The
role ofturkey eggs in fue transmission of ornithosis. Am J Vet
Res 18:409-413.
15. Eddie, B., K.F. Meyer, F.L. Lambrecht, and D.P. Furman.
1962.lsolation of ornithosis bedsoniae from miles collected in
turkey quarters and from chicken liceoJ InfectDis 110:231-237.
16. Fukushi, H., and K. Hirai. 1992. Proposal of Chlamydia
pecorum sp. Nov. for Chlarnydia strains derived from rumi-
nants. Int J Syst Bacterio! 42:306-308.
17. Gale, C., V.L. Sanger, and B.S. Pomeroy. 1960. The gross
alld microscopic pathology of an omithosis virus of low
virulence tor turkeys. Am J Vet Res 21 :491-497.
18. Gimenez, D.F. 1964. Staining rickettsiae inyolk saccultures.
Stain TechnoI39:135-140.
19. Grayston, J. T. 1992. Chlarnydia pneumoniae, strain TWAR
pneumonia. Annu Rev Med 43:317-323.
20. Grayston, J. T., C.-C. Kuo, L.A. Campbell, and S.-P.
Wang. 1989. Chlamydia pneumoniae sp. Nov. tor Chlamydia
sp. strain TWAR. Int J Syst BacterioI39:88-90.
21. Grayston, J.T., L.A. Campbell, C.-C. Kuo, C.H. Mord-
horst, P. Saikku, D.H. Thom, and S.-P. Wang. 1990. A new
respiratory tract pathogen: Chlamydia pneumoniae strain
TWAR. J Infect Dis 161:618-625.
22. Grimes, J.E. 1985. Enigmatic psittacine chlarnydiosis: Re-
sults ofserotesting and isolation attempts, 1978 through 1983,
358 . Enfermedades de las aves
and considerations for the future. Am J Vet Med Assoc
186:1075-1079.
23. Grimes, J.E. 1989. Serodiagnosis of avian chlamydia infec-
tion. J Am Vet Med Assoc 195:1561-1564.
24. Grimes, J.E. 1994. Avian Chlamydiosis. In G.W. Beran and
J.H. Steele (eds.). Handbook of Zoonoses, 2nd ed. CRC
Press, Boca Raton, FL, pp. 389-402.
25. Grimes, J.E. 1995. Unpublished data.
26. Grimes, J.E., and F. Arizmendi. 1992. Bases for interpreta-
tion of chlamydia serology results. Proc 1992 Annu Conf
Assoc Avian Veto pp. 59-71.
27. Grimes,J.E., and F. Arizmendi.1993.Elementary
body
agglutination: A rapid clinicaI diagnosis aid for avian chlamy-
diosis. Proc 1993 Annu Conf Assoc Avian Vetopp. 30-40.
28. Grimes, J.E., and F. Arizmendi.1994. Case reports ofratite
chlamydiosis and update on the chlamydias. Proc 1994 Annu
Conf Assoc Avian Veto pp. 133-140.
29. Grimes, J.E., and L.A. Page. 1978. Comparison of direct
and modified direct complement-fixation and agar-gel pre-
cipitin methods in detecting chlamydial antibody in wild
birds. Avian Dis 22:422-430.
30. Grimes, J.E., and R.B. Wyrick. 1991. Chlamydiosis (Omi-
thosis).ln B. W. Calnek, H.J. Barnes, C. W. Beard, W.M. Reid,
and H.W. Yoder, Jr. (eds.). Diseases ofPoultry, 9th ed. ~owa
State University Press, Ames, lA, pp. 311-325.
31. Grimes, J.E., L.C. Grumbles, and R.W. Moore. 1970.
Complement-fixation and hemagglutination antigens from a
chlamydial (ornithosis) agent grown in cell cultures. Can J
Comp Med 34:256-260.
32. Grimes, J.E., B.E. Dart, L.C. Grumbles, J.E. Pearson, and
T.E. Vice.1987. A manual ofmethods for laboratory diagno-
sis of avian chlamydiosis. American Association of Avian
Pathologists, Kennett Square, PA.
33. Grimes, J.E., D.N. Phalen, and F. Arizmendi. 1993.
Chlamydia latex agglutination antigen and protocol improve-
ment and psittacine bird anti-chlamydia immunoglobulin re-
activity. Avian Dis 37:817-824.
34. Grimes, J.E., T.N. Tully, Jr., F. Arizmendi, and D.N.
Phalen. 1994. Elementary body agglutination for rapidly
demonstrating chlamydial agglutins in avian serum with em-
phasis on testing cockatiels. Avian Dis 38:822-831.
35. Hall, C.F., S.E. Glass, J.E. Grimes, and R. W. Moore.1975.
An epidemic of ornithosis in Texas turkeys in 1974. South-
west Vet 28:19-21.
36. Hatch, T.P., E. AI-Hossainy, and J.A. Silverman. 1982.
Adenine nucleotide and Iysine transport in C. psittaci. J Bac-
teriol 150:622-670.
37. Hatch, T.P., l. Allan, and J.H. Pearce. 1984. Structural and
polypeptide differences between envelopes of infective
and reproductive life cycle forms ofChlamydia spp. J Bacte-
rioI157:13-20.
38. Hatt, C., M.E. Ward, and I.N. Clark. 1988. Analysis ofthe
entire nucleotide sequence ofthe cryptic plasmid ofChlamy-
dia trachomatis serovar L1: evidence for involvement in DNA
replication. Nucleic Acids Res 16:4053-4067.
39. Herring, A.J. 1993. Typing Chlamydia psittaci -A reviewof
methods and recent findings. Br Vet J 149:455-475.
40. Herring, A.J., M. McClenaghan, and 1.0. Aitken. 1986.
Nucleic acid techniques for strain differentiations and detec-
tion of Chlamydia psittaci. In D. Oriel, G. Ridgeway, J.
Schachter, D. Taylor-Robinson, and M. Ward (eds.). Chlamy-
dial lnfections. Cambridge University Press, Cambridge,
United Kingdom, pp. 578-580.
41. Herring, A.J., M.C. McCafferty, G.E. Jones, S. Dunbar,
and A.A. Andersen. 1994. Vaccination against chlamy-
dial ahortion in sheep: Problems and progress with a recom-
binant vaccine. In J. Orfila, G.I. Byme, M.A. Chemesky, J.T.
Grayston, R.B. Jones, G.L. Ridgway, P. Saikku, J. Schachter,
(Captulo 15)
W.E. Starnm, and R.S. Stephens (eds.). Chlamydial Intec-
tions. Proccedings ofthe Eighth International Symposium on
Human Chlamydial Infections, Chateau de Montvillargenne,
Gouvieux-Chantilly, France, pp. 118-121.
42. Hewinson, R.G., S.E.S. Rankin, B.J. Bevan, M. Field, and
M.J. Woodward.1991. Detection ofChlamydia psittaci from
avian field samples using fue PCR. Vet Rec 128:129-130.
43. Hinton, D.G., A. Shipley, J. W. Galvin, J. T. Harkin, and
R.A. Brunton. 1993. Chlamydiosis in workers at a duck t'arm
and processing planto Aust Vet J 70: I 74- 176.
44. Hodinka, R.L., and P.B. Wyrick.1986. U]trastructural study
of mode of entry of C. psittaci into 929 cells. Infect Immun
54:855-863.
45. Johnson, M.C., and J.E. Grimes. 1983. Resistance ofwild
birds to infection by Chlamydia psittaci ofmammalian origino
JInfectDis 147:162.
46. Kaltenboeck, B., and J. Storz. 1992. Biological properties
and genetic analysis ofthe ompA locus in chlamydiae isolated
from swine. Am J Vet Res 53:]482-1487.
47. Manire, G.P., and A. Tamura.1967. Preparation and chemi-
cal composition of fue cell walls of mature infectious dense
torms of meningapneumonitis organisms. J Bacteriol
94:]178-]183.
48. Martinov, S.P., and G. V. Poporo 1992. Recent outbreaks of
ornithosis in ducks and humans in Bulgaria. In P.A. Mardh,
M. La Placa, and M. Ward, (eds.). Proceedings ofthe Euro-
pean Society for Chlamydia Research. Uppsala University
Centre for STO Research, Uppsala, Sweden, pp. 203.
49. Matsumoto, A. 1981. Isolation and electron microscopic
observations of intracycoplasmic inclusions containing
C. psittaci. J Bacteriol 145:605-612.
50. Meyer, K.F. 1941. Phagocytosis and immunity in psittacosis.
Schweiz Med Wochenschr 71 :436-438.
51. Meyer, K.E 1965. Ornithosis. In H.E. Biester and L.H.
Schwarte (eds.). Diseases of Poultry, 5th ed. lowa State
University Press, Ames, lA, pp. 675-770.
52. Meyer, K.F. 1967. The host spectrum of psittacosislym-
phogranuloma venereum (PL) agents. Am J Ophthamol
63:1225-1246.
53. Meyer, K.F., B. Eddie, and KY. Yanamura.1942. Ornitho-
sis (psittacosis) in pigeons and its re]ation to human pneu-
monitis. Proc Soc Exp Biol Med 49:609-615.
54. Mohan, R.1984. Epidemiologic and laboratory observations
of Chlamydia psittaci infection in pet birds. J Am Vet Med
Assoc 184:1372-]374.
55. Morange, A. 1895. De la psittacose, ou infection speciale
determinee par des perruches. These, Academie de Pars.
56. Morrison, R.P., K. Lyung, and H.D. Caldwell. 1989.
Chlamydial diseasepathogens: Ocular delayed hypersensitiv-
ity elicited by a genus specific 57 kD protein. J Exp Med
169:663-675.
57. Moulder, J.W. 1985. Comparative biology ofintra-cellular
parasitism Microbiol Rev 49:298-337.
58. Newhall, W.J.V., and R.E. Jones. 1983. Disulfidelinked
oligomers ofMOMP ofChlamydia. J Bacteriol 154:998-1001.
59. Newman, C.P.St. J., S.R. PRImer, F.D. Kirby, and E.O.
CHulo 1992. A prolonged outbreak of ornithosis in duck
processors. Epidemiol Infect 108:203-210.
60. Page, L.A. 1959. Experimental ornithosis in turkeys. Avian
Dis3:51-66.
61. Page, L.A. 1959. Thermal inactivation studies on a turkey
ornithosis virus. Avian Dis 3:67-79.
62. Page, L.A. 1967. Comparison of "pathotypes" among
Chlamydial (psittacosis) strains recovered from diseased
birds and mammals. Bull Wildl Dis Assoc 3:166-175.
63. Page, L.A. 1968. Proposal for fue recognition oftwo species
in fue genus Chlamydia Jones, Rake, and Stearns, 1945. Int J
Syst BacterioI18:51-66.
 Clamidiosis(ornitosis) . 359

64. Page, L.A. 1971. The influence of temperature upon fue 79. Tam, M.R., W.E. Stamm, H.H. Handsfield, R. Stephens,
multiplication of chlarnydiae in chicken embryos. Excerpta K.K. Holmes, K. Ditzenberger, M. Crieger, and R.C. Now-
Med Proc Trachoma Conf, Int Conf, Ser 223, pp. 40-41. niski. 1984. Culture-independent diagnosis of Chlarnydia
65. Page, L.A. 1975. Stimulation of cell-mediated immunity to trachomatis using monoclonal antibodies. N Engl J Med
chlamydiosis in turkeys by inoculation of chlarnydial bac- 310:1146-1150.
terin. Am 1 Vet Res 39:473-480. 80. Tappe, J.P., A.A. Andersen, and N.F. Cheville. 1989. Res-
66. Page, L.A., and R.A. Bankowski. 1959. Investigation of a piratory and pericardiallesions in turkeys infected with avian
recent ornithosi& epornitic in California turkeys. Am 1 Vet Res or mammalian strains of Chlarnydia psittaci. Vet Pathol
20:941-945. 26:386-395.
67. Page, L.A., and J.E. Grimes. 1984. Avian Chlarnydiosis 81. Taylor, H.R., and R.A. Pendergrast. 1987. Attempted oral
(Ornithosis). In M.S. Hofstad, H.l. Barnes, B.W. Calnek, immunization with chlamydial lipopolysaccharide subunit
W.M. Reid, and H.W. Yoder, lr. (eds.). Diseases ofPoultry, vaccine. Invest Ophthal Visual Sci 28: 1722-1726.
8th ed. lowa State University Press, Ames, lA, pp. 283-308. 82. Taylor, H.R., J. Schachter, and H.D. Caldwell. 1987. Patho-
68. Page, L.A., W.T. Derieux, and R.C. Cutlip. 1975. An genesis oftrachoma: The stimulus for inflarnmation. J Immu-
epornitic offatal Chlarnydiosis (ornithosis in South Carolina noI138:3023-3027.
turkeys).l Am Vet Med Assoc 166:175-178. 83. Tessler, J. 1984. Growth of severa! strains of Chlarnydia
69. Perez-Martinez, J.A., and J. Storz. 1985. Antigenic diver- psittaci in Yero and McCoy cells in fue presence of cytocha-
sity of Chlarnydia psittaci of mammalian origin determined las in and cortisone. Can J Comp Med 48:290-293.
by microimmunofluorescence. Infect Immun 50:905-910. 84. Todd, W.J., and H.D. Caldwell. 1985. The interaction of
70. Rank, R.G., B.E. Batteiger, and L.S.F. Soderberg. 1988. Chlarnydia trachomatis with host cells: Ultrastructural studies
Susceptibility to reinfection after a primary chlamydial genital of fue mechanism of release of a biovar 11 strain from Hela
infection. Infect Immun 56:2243-2249. 220 cells. J Infect Dis 151 :1037-1044.
71. Register, K.B., P.A. Morgan, and P.B. Wyrick. 1986. Inter- 85. Vanrompay, D., R. Ducatelle, and F. Haesebrouck. 1992.
action between Chlamydia spp. and human polymorphonu- Diagnosis ofavian chlarnydiosis: Specificity ofthe Modified
clear leukocytes in vitro. Infect Immun 52:664-670. Gimenez staining on smears and comparison ofthe sensitivity
72. Richmond, S.K., and P. Stirling. 1981. Localization of ofisolation in eggs and three different cell cultures. J Vet Med
Chlarnydial group antigen in McCoy cell monolayers infected 839:105-112.
with C. trachomatis or C. psittaci. Infect Immun 34:561-570. 86. Vanrompay, D., A.A. Andersen, R. Ducatelle, and F. Hae-
73. Ryll, M., K.-H. Hinz, U. Neumann, and K-P. Behr. 1994. sebrouck. 1993. Serotyping ofEuropean isolates ofChlarny-
Pilotstudie uber das vorkommen von Chlarnydia psittaci-in- dia psittaci from poultry and other birds. J Clin Microbiol Jan:
fectionen in kommerzillen putenherden niedersachsens. 134-137.
Dtsch Tierarztl Wochenschr 101: 163-165. 87. Vanrompay D., R. Ducatelle, F. Haesebrouck, and W.
74. Salinas, J., M.R. Caro, aud F. Cuello. 1993. Comparison of Hendrickx. 1993. Primary pathogenicity of an European
different serological methods for fue determination of anti- isolate of Chlarnydia psittaci from turkey poults. Vet Micro-
bodies to chlarnydia psittaci in pigeon sera. 1 Vet Med B bioI38:103-113.
40:239-244. 88. Vanrompay, D., A. Van Nerom, R. Ducatelle, and F.
75. Satalowich, F. T., L. Barrett, C. Sinclair, K. Smith, and L.P. Haesebrouck. 1994. Evaluation of five immunoassays
Williams (National Association of State Public Health for detection of Chlamydia psittaci in cloacal and con-
Veterinarians Compendium Committee). 1993. Compen- junctival specimens from turkeys. J Clin Microbiol 32:
dium of chlamydiosis (psittacosis) control 1994. 1 Am Vet 1470-1474.
Med Assoc 203:1673-1680. 89. Wang, S.-P., and J.T. Grayston. 1991. Three new serovars
76. Spencer, W.N., and F. W.A. Johnson. 1983. Simple transport of chlamydia trachomatis: Da, la, and L2a. J Infect Dis
medium for fue isolation ofChlamydia psittaci from clinical 163:403-405.
material. Vet Rec 113:535-536. 90. Winsor, D.K., Jr., and J.E. Grimes. 1988. Relationship
77. Storz, J., and P. Spears. 1977. Chlamydiales: Properties, between infectivity and cytopathoIogy for L-929 cells, mem-
cycle of development and effect on eukaryotic host cells. Curr brane proteins, and antigenicity of aviaR isolates of Chlamy-
Top Microbiol ImmunoI76:167-214. dia psittaci. Avian Dis 35:421-431.
78. Strauss, J. 1967. Microbiologic and epidemiologic aspects of 91. Wittenbrink, M.M., M. Mrozek, and W. Bisping. 1993.
duck ornithosis in Czechoslovakia. Am 1 Ophthalmol Isolation ofChlamydia psittaci from a chicken egg: Evidence
63:1246-1259. of e~ transmission. J Vet Med 8 40:451-452.
 Harold L, Chutey John L. Richard
INTRODUCCiN
Ls adelantos y descubrimientos en el control y tratamiento
de las enfermedades por bacterias y virus de las aves han
sido extraordinarios en los ltimos aos. No obstante, se ha
logrado un avance mnimo en cuanto al control de sus
infecciones micticas. Aunque stas no son desde el punto
de vista econmico, las ms importantes de entre las diver-
sas enfermedades de las aves de corral, tienen sin embargo
un impacto en su salud.
Se han elaborado muchos estudios en relacin con la
proliferacin y metabolismo de hongos especficos, pero
INTRODUCCiN
La aspergilosis se define como cualquier padecimiento
originado por algn miembro del gnero de hongosAspergi-
IlusoSin embargo, cuando se menciona la aspergilosis aviar,
de ordinario es en el contexto de aspergilosis pulmonar. Por
tanto, sinnimos como neumona mictica y neumona de
las nacedoras se presentarn a menudo en la bibliografia.
Aunque el blanco primario de este agente es el aparatorespi-
ratorio, tambin se producen otras manifestaciones de en-
fermedad en las aves domsticas.
361
nadie ha consolidado estos datos para beneficio de parvadas
ms sanas.Investigaciones recientes conducen a reconocer
que las toxinas relacionadas con algunos aislamientos
micticos, pueden ser importantes en la patognesis de la
enfermedad mictica relacionada.
Las infecciones micticas del tipo de la histoplasmosis
y la criptococosis no son frecuentes en las aves de corral,
pero se incluyen puesto que tienen importancia respecto a
saludpblica. Estosmicroorganismospatgenosseencuentran
diseminados en el ambiente y son ms comunes en aves
exticas.Para informacin acercade favus y otras referencias
bibliogrficas antiguas de las infecciones micticas, favor
de referirse a la octava edicin en ingls de esta obra.
John L. Richard
HISTORIA
A principios del decenio de 1800 se descubrieron en aves
silvestres mohos, probablemente pertenecientes al gnero
Aspergillus, que se presentaron en especiesdel tipo del pato
marino, grajo y cisnes (6, 61). No obstante, la primera vez
en que se describi Aspergillus en una lesin fue en 1842,
cuando Rayery Montagne (57) identificaronA. candidus en
el saco areo de un pinzn real. A. fumigatus, el agente
observado ms veces en aspergilosis aviar, se hall por
primera vez en los pulmones de un abutardo (Otis tardaga)
durante 1863, y el nombre de la especie se le atribuye a
Fresenius (14), quien tambin aplic el trmino aspergilosis
a esta enfermedad respiratoria. Resulta interesante sealar
que los investigadores iniciales creian que las lesiones por
hongos que se encontraban en las especies aviarias crecian
saprofiticamente en "productos mrbidos" en el cuerpo (6).
362 . Enfermedades de las aves
La aspergilosises frecuenteen los pavipollos,y fue descu-
biertapor Lignieresy Petit (44). Hinshaw(34) describila
enfeffi1edaden pavosadultos.
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
Se producen principalmente dos tipos de aspergilosis en las
aves domsticas; la aspergilosis aguda que se caracteriza por
brotes intensos en aves jvenes con alta morbilidad y mor-
talidad. Y la aspergilosis crnica que la padecen las repro-
ductoras(en particular pavos) o en ocasiones,parvadasde aves
adultas o aviarios. La incidencia de la enfermedad crnica
no es grande, pero en parvadas comerciales existen prdidas
econmicas significativas cuando mueren aves adultas
por esta enfermedad. La aspergilosis parece ser ms signi-
ficativa en situaciones de confinamiento, en donde pueden
estar implicados factores de estrs o donde hay cama o
granos mohosos.
Muchas veces la cama contaminada es fuente de coni-
dias de Aspergil/us (23). Pinello y colaboradores (55) aisla-
ron 73 especies de hongos del aire, cama o tejidos en una
caseta de pavos en confinamiento, y Aspergil/us estuvo
incluido entre los cuatro gneros ms abundantes que se
encontraron. Las especies de Aspergil/us fueron el hongo
que hallaron con mayor frecuencia en otros estudios de aire
o de flora de la cama en las casetas (42, 45, 72, 77). La
densidad en la flora del aire de los cuatro principales gne-
ros dentro de la caseta disminuy cuando se abrieron las
ventanas durante la primavera (67). En aves de corral,
la reduccin de polvo y mejoria en la ventilacin de las
casetas ocasion disminucin por 75% en la incidencia
de las enfermedades por hongos (59). La eliminacin del
alimento mohoso tanto de la dieta como del ambiente, y
el manejo adecuado de la cama de aserrin, previenen las
nuevas ocurrencias de oftalmitis mictica en las naves
avicolas, donde hubo antecedentesde tales problemas (9).
Se produjeron brotes cuando el microorganismos
estaba presente en cantidades suficientes para establecer
la enfermedad o cuando se encontraba perturbada la resis-
tencia de las aves por factores de tipo de estrs ambiental,
compuestos inmunosupresores o nutricin inadecuada.
Chute y colaboradores (17) observaron que se encontr
a menudo A. fumigatus, aunque no siempre resulta patgeno
en pollitos. Se compararon para patogenicidad 16 aisla-
mientos de A. fumigatus mediante la inoculacin de los
sacosareosde pavipollos. La mortalidad no estuvo influen-
ciada por la cantidad administrada de conidias o el origen
de los aislamientos, aunque un solo aislamiento ambiental
no origin mortalidad (53). Chute y coinvestigadores (17)
encontraron los siguientes gneros en pulmones y sacos
areos: Aspergil/us, Penicil/ium, Paecilomyces, Cephalos-
porium, Trichoderma, Scopulariopsis y Mucor. La aspergi-
losis puede ser una de las enfermedades ms frecuentes que
se transmite y una fuente de prdida monetaria considerable
en los pavos (52).
(Captulo 16)
ETIOLOGA
Los dos agentes principales causantes de aspergilosis en
las aves domsticas son A. fumigatus y A. jlavus. Otros
microorganismos que pueden estar implicados son A. te-
rrus, A. g/aucus, A. nidu/ans, A. niger, A. amste/odami y
A. nigrescens.Los dos microorganismos principales carecen
de una etapa sexual y, por tanto, se clasifican en la familia
Moniliaceae, orden Moniliales y clase Fungi imperfecti.
Estos microorganismos estn en todo lugar, se presentan
comnmente en materia vegetal en descomposicin, suelo
y granos de alimento. Por tanto, sus estructuras repro-
ductoras (conidias) estn en la flora del aire de la mayor
parte de los ambientes. Los microorganismos proliferan con
facilidad en los medios de laboratorio ms comunes y
las caracteristicas que se presentan ms adelante se obtie-
nen por lo general cuando A. fumigatus o A. jlavus crecen
en cualquiera de los tres medios mencionados.
A. Fumigatus Fresenius 1850
Morfologa de la colonia
El microorganismo prolifera con rapidez en Sabouraud dex-
trosa, solucin Czapek, o agar dextrosa papa (25 a 37 C) y
sus colonias tienen un dimetro aproximado de 3 a 4 cm en
siete das. Las colonias planas son blancas al principio,
luego de color verde azuloso al comenzarse a madurar las
conidias, en especial cerca del centro de la colonia. Al
madurar la colonia, las masas de conidias se tornan verde
grisceas, mientras que sus bordes continan siendo blan-
cos. La superficie de la colonia vara poco entre diferentes
microorganismos aislados y puede ser desde lisa y atercio-
pelada hasta ligeramente t1oculada o plegada. El reverso de
la colonia suele ser incoloro. Una caracterstica distin-
tiva de A. fumigatus es el desarrollo de masas columnares
de cadenas de conidias que se originan en la vescula. Las
cadenas conidiales pueden alcanzar una longitud de hasta
400 lm.
El microorganismo es totalmente termotolerante, y
prolifera bien a 45 C. La descripcin que se presenta aqu
incluye las caractersticas ms tpicas, pero se producen
variaciones en color de colonia, tanto en la superficie como
en el reverso y en la morfologa de la colonia.
Morfologa microscpca
Los conidiforos de A. fumigatus son lisos, de incoloros a
verde claro cerca de la veslcula, de hasta 300 lm de longitud
y 5 a 8 lm de dimetro (figura 16-1). El condiforo crece
de manera gradual en direccin distal para formar una ve-
slcula en forma de frasco; la veslcula tiene de 20 a 30 lm
de dimetro con una serie simple de filidas (clulas coni-
digenas) en la mitad distal. Las filidas (6 a 8 lm de
longitud) estn dispuestas hacia arriba de manera paralela
al eje del conidiforo. El conidio, verde en la masa, es
equinulado, globoso a subgloboso, con un dimetro de 2 a
3lm.

Figura 16-1. Conidiforo con vescula en forma de frasco,
fialidas y masa columnar de cadenas de conidios de Asper-
gi/lus fumigatus. 250x.
A. Flavus Link 1809
Morfologa de la colona
El microorganismo prolifera con rapidez y el dimetro de la
colonia alcanza de 6 a 7 cm en 10 das a 25 C en Sabouraud
dextrosa, solucin Czapek o agar dextrosa papa. Algunos
aislamientos pueden tener una proliferacin lenta. La co-
lonia comienza como un conjunto cerrado de micelios de
color blanco, que se vuelven de color amarillento a amarillo
verdoso con un borde de colonia blanco al desarrollarse los
conidios. Las colonias maduras pueden tomar un color un
tanto verde olivo. La colonia puede desarrollarse de manera
radial o ser plana. La esclerotia de color pardusco a negro
pardo, que se inicia como racimos blancos de micelios,
puede ser ms evidente que el desarrollo de losconidios en
algunos aislamientos. El reverso de la colonia vara desde
incoloro, rosado a pardo en cepas esclerticas. Las cabezas
conidiales de A. flavus son radiadas con las cadenas de
conidio que se dividen para formar columnas laxas.
Morfologa mcroscpica
Los conidiforos (de hasta 100 ~m de longitud y lOa 65 ~m
de dimetro) de A. jlavus, son de pared gruesa, spera e
incolora. Las vesculas,aunquems alargadascuandojvenes,
son globosas a subglobosas (10 a 65 ~m de dimetro) con
fialidas que de ordinario se encuentran en dos series (bise-
riada o doble seriada) de la superficie completa de la ve-
scula (figura 16-2). Las fialidas se presentan en una serie
(uniseriadas), o con menor frecuencia, puede estar cada
condicin en una cabeza nica. Las conidias son de fonna
globosa a subglobosa, equinulada y, miden entre 3 y 6 ~m
de dimetro (de ordinario 3.5 a 4.5 ~m).
Los microogranismos aislados varan de manera con-
siderable de color y nmero de esclerotia, si es que la tienen
Infeccionesmicticas . 363
Figura 16-2. Conidiforo con vescula globulosa, fialidas y
cadenas radiadas de conidios de Aspergil/us flavus. 250x.
presente. Debido a que la mayora de los hongos se identi-
fican con el uso de criterios morfolgicos, no se emplean
propiedades bioqumicas para este propsito. Algunas es-
pecies de Aspergillus parecen ser resistentes a agentes
qumicos y se sabeque se han producido en lquidos de "lim-
pieza", cido sulfrico, objetos con baos de sulfato de cobre
y tejidos formalinizados para muestras de museo (70).
Se han utilizado antgenos preparados de A. fumigatus
y A. jlavus en la deteccin de anticuerpos en pavipollos
expuestos de manera experimental (65). stos fueron ant-
genos filtrados producidos ya sea en medio de dializado de
neopeptona o en medio de Dorsett (78).
Investigadores japoneses (5) estudiaron una reaccin
cutnea alrgica en especies aviarias, en comparacin con
un precipitado alcoholizado de extractos de micelio de
A. fumigatus. Los pinginos mostraron sensibilidad intensa
y prolongada en la piel, mientras las palomas y los patos
fueron sumamente resistentes. Los pinginos de los zool-
gicos a menudo mueren por infecciones con A. fumigatus.
TOXINAS
Las especiesdeAspergillus seencuentranentre los tres gneros
micotoxgenos ms comunes.Las aflatoxinas,junto con otras
micotoxinas, se exponen en detalle en el captulo 36.
Numerosos estudios experimentales han demostrado
que las toxinas consumidas por las aves pueden interfe-
rir con la resistencia a varias infecciones. Sin ambargo, un
concepto que no est bien reconocido es aqul en que las
especies patgenas de Aspergillus, en particular A. jlavus
yA. fumigatus, producen toxinas que podran estar impli-
cadas en la patognesis de la aspergilosis en aves. Richard
y colaboradores (65) no encontraron en pavipollos una
364 Enfermedades de las aves
patogenicidad mayor en las cepas aflatoxgenas de A. flavus.
Por otro lado, los conidios de A. fumigatus originaron casi
50% de la mortalidad e indujeron anticuerpos en pavipollos
expuestos mediante aerosol, mientras los conidios de A. fla-
vus no ocasionaron mortalidad ni produccin de anticuerpos
(65). Antes, algunos autores haban considerado que estaba
implicada alguna toxina en la aspergilosis originada por
A. fumigatus (75). Para la consideracin de una toxina en la
aspergilosis ocasionada por A. fumigatus (65), se utilizaron
como razones las extensas lesiones necrticas (66) y la
tortcolis observadas en pavipollos en ausencia de lesiones
cerebrales (69).
La gliotoxina es una de varias toxinas producidas por
varios aislamientos de A. fumigatus. Se encontr que en
pavos era producida por la mayor parte de los aislamientos
obtenidos de un brote de aspergilosis (62). Los pavos resul-
taron completamente sensibles a las dosis orales de la toxi-
na, la cual es necrotizante, inmunosupresora, citotxica e
inhibe la transformacin de linfocitos de sangre perifrica
de pavos (68). Richard y DeBey (63) encontraron en pavi-
pollos que la gliotoxina se produca en ms de 6 ppm en
algunos tejidos infectados. Concluyeron que era probable
que la gliotoxina estuviera implicada en la enfermedad por
los cambios patolgicas observados en pavipollos con as-
pergilosis y a la produccin de gliotoxina durante el estado
patgeno de estas aves.
PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Manifestaciones de la enfermedad
Aspergi/losis pulmonar
Desde 1884, la aspergilosis pulmonar experimental se pro-
dujo con facilidad mediante inyeccin intratorcica de co-
nidios micticos (79). En 1935, Durant y Tucker (22)
provocaron la enfermedad en un pavipollo al utilizar ali-
mento contaminado con A. fumigatus. Ghori y Edgar (29)
encontraron diferencias en susceptibilidad al A. fumigatus
entre codorniz japonesa, pavos y pollos, y tambin diferen-
cias de cepa entre cepas de pollos (30). Las cepas endog-
micas fueron ms susceptibles que las cepas hbridas o
exogmicas durante un brote de aspergilosis en polluelos de
incubadora (11).
Los pinginos parecen ser en extremo susceptibles a la
aspergilosis (3), pero la enfermedad es ms importante en
pinginos en cautiverio (41, 50).
Se sabe que la enfermedad existe en una amplia
variedad de especies de aves, y quiz todas las cautivas y
libres, domesticadas y silvestres, deben considerarse como
huspedes potenciales susceptibles a la infeccin por
Aspergillus (1). Resulta interesante saber que en Israel se
encontr que avestruces de 3 a 8 semanas de edad tenan
aspergilosis pulmonar como una infeccin dual con
A. jlavus y A. niger(54). De todas las muestras de pulmones
afectados se aisl a estos dos microorganismos.
Las aves sanas, aparentemente pueden tolerar una
exposicin considerable a conidios de Aspergillus bajo condi-
ciones naturales. Puede producirse una inhalacin de canti-
dades abundantes cuando la cama o alimento estn muy
"nnt"min"tin~ "nn In~ mi"rnnr(J"ni~mn~. " "nntim"",ifln
(Captulo 16)
puede haber infecciones. Cerca de 50% de pavipollos muri
despus de una exposicin de ] O minutos a aerosol con
conidios de A. fumigatus, con produccin de 5 x ]05 de
UFC/g de tejido pulmonar formador de colonias (65). No
se ocasionaron muertes en pavipollos expuestos de manera
similar a A. jlavus, quiz debido a que el tamafio de los
conidios de A. jlavus (3 a 6 J.1m),es considerablemente
mayor que el de A. fumigatus (2 a 3 J.1m),y por tanto, no
alcanzan con tanta profundidad el interior de las vas respi-
ratorias. Walker (8]) inform que avestruces de 5 a 7 das
de edad murieron en 2 a 8 das a causa de aspergilosis
pulmonar despus de que se administraron por aerosol
conidios en la trquea. Los pavipollos expuestos a aerosol
de 2.2 x ]06 unidades viables de A. fumigatus/g de tejido
pulmonar, murieron todos hacia el da cinco; dosis ms bajas
(5.2 x ]05 de unidades viables) demoraron y redujeron la
mortalidad. Las muertes se iniciaron de 3 a 4 das posteriores
a la exposicin.
Julian y Goryo (39) describieron a la ascitis como una
secuela frecuente de la aspergilosis pulmonar ocasionada
por A. fumigatus; determinaron que la causa podra deberse
a la insuficiencia ventricular derecha resultante de hiperten-
sin pulmonar secundaria al dafio pulmonar.
Aspergilosis sistmica
La aspergilosis sistmica en pavipollos fue comunicada por
Witter y Chute (83). Chute y colaboradores (16) tambin
informaron de infeccin sistmica por aspergilosis en gallos
jvenes capados de cinco semanas de edad. Los autores
concluyeron que fue el resultado de infeccin durante la
castracin. Ghazikhanian (28) describi un brote de asper-
gilosis sistmica inducida por A. flavus en pavipollos, con
afeccin del hueso esternal.
Dermatitis
Se ha descrito dermatitis granulomatosa necrtica en pollos,
y se aisl A. fumigatus a partir del tejido infectado (86).
Lahaye (43) expuso la aspergilosis cutnea de pichones. Por
otra parte, las lesiones cutneas como manifestacin de
aspergilosis
sonpocofrecuentes
enespecies
aviarias.
Osteomicosis
La infeccin por A.fumigatus en huesos deform vrtebras,
ocasionando parlisis parcial en pollos jvenes (10). Se
supone que las infecciones fueron secuelas de enfermedad
pulmonar con diseminacin hematgenadel microorganismo.
Obsrvese que el brote de aspergilosis sistmica descrito
antes (28) inclua la afeccin del hueso estemal y que era
originado por A../lavus.
Oftalmitis
Lesiones oftlmicas en aves ocasionadas por Aspergillus
(figura 16-3A) han sido dados a conocer desde 1940, cuando
Reis (60) reconoci aspergilosisen el ojo de un pollo. Hudson
(35) describi lesiones similares en pollitos y Moore (49)
en pavipollos. Aunque estos casos de oftalmitis en especies
aviares fueron similares en que la infeccin era unilateral,
en los casos conocidos inicialmente se produjeron diferen-
cias importantes. Los primeros dos casos tenan afectadas
sobre todo la conjuntiva y las superficies externas del ojo
"nn rt..""rrnlln rt.. Iln "Vllrt"rtn """"n"n n ni"""" rt"h"in rt" )"

membrana nictitante. Pudo aislarse con facilidad el hongo del
material cultivado de la placa. La infeccin del ojo descrita
por Moore (49) implic a pavipollos que tenlan aspergilosis
respiratoria y no estaba afectada la crnea del ojo. La mayor
parte de los cambios patolgicos se presentaron en la par-
te posterior del ojo afectando al humor vltreo y extendin-
dose hacia el tejido adyacente. Por tanto, parece que la
aptognesis de ambos padecimientos fue totalmente distin-
ta; la queratitis y la infeccin superficial probablemente
resultaron de exposicin de las superficies conjuntivales
a elementos micticos viables de fuentes del ambiente.
Sin embargo, la oftalmitis mictica que afect a la parte
posterior del ojo pudo haberse debido a una diseminacin
hematgena o linftica del microorganismo a partir de una
lesin respiratoria primaria. Aunque no se produce con
frecuencia, el ltimo tipo de infeccin ocular comnmente
es aparenteen aves con afeccin respiratoria. Reis (60) tuvo
la capacidad de reproducir una infeccin ocular superficial
en pollos mediante la introduccin de conidios. de A. fumi-
gatus alojo. La placa amarilla de aspecto caseoso puede
adherirse a la crnea en el tipo superficial de infeccin (37).
Debido a la hinchazn, esta infeccin puede semejar a la
coriza o a la deficiencia de vitamina A en pollitos (76).
Despus de que Chute y O'Meara (15) inyectaron conidios
de A. fumigatus a los sacos areos abdominales de po-
llos, un ave desarroll una placa en la superficie de un ojo.
No especularon acerca de la vla de infeccin.
Recientemente,Beckman y coinvestigadores(9) descri-
bieron una oftalmitis mictica, de alguna maneradiferente, en
un grupo de pollitos provenientes de una granja reproduc-
tora que tenia problemas recurrentes con infecciones ocu-
lares parecidas. El agente causal fue A. fumigatus, pero
adems del exudado dentro del saco conjuntival existia
evidencia histopatolgica de invasin mictica hacia la
cmara anterior y la crnea, semejante a la descrita por
Moore (49). Aunque los pollitos tenlan lesiones respirato-
rias, los autores no consideran que la vla de infeccin sea
hematgena a partir de las lesiones respiratorias, ya que no
hubo afeccin de las estructuras intraoculares.
A veces, los pavos expuestos de manera experimental
a aerosoles de conidios desarrollaron nubosidad en el ojo
con retinitis e iridocielitis con afeccin secundaria del resto
del ojo (67). Hubo una infiltracin celular de heterfilos y
macrfagos; se presentaron desechos celulares y elementos
micticos en las cmaras ocular y en la retina. El pectn
estuvo afectado de modo intenso con edema, heterfilos,
clulas mononucleares y elementos micticos presentes.En
algunos pavos el pectn contenla granulomas.
Los conidios de A. fumigatus pueden diseminarse por
vla hematgena. Richard y Thurston (64), aislaron A. fumi-
gatus de la sangre de pavos inmediatamente despusde una
exposicin por aerosol de conidios de 15 minutos. En ese
momento, los macr~agosrespiratorios contenlan mltiples
conidios ingeridos. Esta puede ser la vla de diseminacin
causante de las lesiones oculares y enceflicas (67). De
ordinario, hacia las 24 horas despus de la exposicin el
microorganismo habla sido eliminado del frotis sangulneo.
Despus de la vacunacin oculonasal contra la enfer-
medad de Newcastle, la mortalidad aument con rapidez en
pollos que hablan contraldo aspergilosisocular superficial en la
incubadora (47). Este tipo de afeccin ocular fue descubierta
Infecciones micticas 365
por Moore (49) Y se produjo en cinco parvadas ampliamen.
te separadasde pavipollos y en tres de reproductoras.
Encefalitis
Mltiples informes han descrito aspergilosis enceflica o
meningoenceflica en diversas especies de aves. En pavos,
se encontraron focos necrticos en el cerebro o cerebelo
como se desarrolla naturalmente (56). Richard y colabora-
dores (66) hallaron esos focos en pavipollos expuestos de
manera experimental a aerosoles de conidios de A. fumiga-
tus. Se han producido brotes de meningoencefalitis en pa-
vipollos, patitos de flojel y pollos (87). Otros han descrito
aspergilosis enceflica en pavipollos y pollos que presentan
lesiones necrticas caseosasen el cerebro y cerebelo ence-
falitis granulomatosa (2, 31).
Jungherr y Gifford (40) encontraron hifas micticas en
el cerebelo de un pavipollo que haba exhibido sntomas
nerviosos. En otro brote de pavipollos con neumomicosis y
manifestaciones nerviosas se aislaron A. fumigatus, A. niger
y Penicillium varioti de rganos internos. P. varioti tambin
se aisl del encfalo de un pavipollo, pero como no pudie-
ron demostrarse hifas micticas y el cultivo no result pa-
tgeno, se concluy que los sntomas y lesiones enceflicas
tenan un origen txico. Bullis (12) aislA.fumigatus, y ms
adelante especies de Diplococcium de cerebros de pavipo-
Ilos que mostraron incoordinacin. En la mayor parte de los
casos hubo una infeccin concurrente de los pulmones y de
los sacosareos,y a menudo se infectaron rions e hgado.
Richard y colaboradores (67) especularon que las le-
siones enceflicas que se encontraron despus de la expo-
sicin experimental con aerosol en pavos, puede deberse a
diseminacin hematgena en la manera que se ha descrito
en el ser humano (71). Algunos pavos expuestos de manera
experimental tuvieron una tortcolis notable y se hallaron
lesiones cerebrales en la necropsia. La tortcolis se desarro-
lla tambin en infecciones de desarrollo natural de A. fumi-
gatus en pavos, gansos y pollos (80).
Transmisin
Eggert y Barnhart (24) comunicaron un caso de aspergilosis
originado en el huevo.. Sugirieron que el hongo habla pe-
netrado a travs del cascarn durante la incubacin y se in-
fectaron los pollitos recin nacidos. Clark y colaboradores
(18), informaron de otros casos de aspergilosis originada
en incubadoras. De 21 ranchos en los cuales se infectaron
210000 pollitos, hubo una mortalidad de 1 a 10%. No pudo
trazarse la infeccin hasta los huevos incubados, pero se
localiz con facilidad en las incubadoras, nacedoras,cuartos
de incubacin y conductos de recepcin. Se notaron signos
y lesiones en algunos pollitos de un dia de edad, pero por lo
general las lesiones clsicas se observaron en pollitos de
cinco dias de edad.
O'Meara y Chute (51), encontraron que pollitos recin
nacidos hasta de dos dias de edad se infectaban fcilmente
con esporas de A. fumigatus por contaminacin del aire
forzado de la incubadora con trigo con A. fumiga tus. Los
pollitos mayores de tres dias de edad fueron resistentes a
infeccin.
Los embriones de los huevos son muy susceptibles a
la infeccin por A. fumigatus durante la incubacin. La
366 . Enfermedades
delasaves
contaminacin del embrin se produjo cuando se aplic una
suspensin de conidios de A. fumigatus enjalea de petrleo
a la superficie de huevos en incubacin (84), y las infeccio-
nes aumentaron cuando los huevos en incubacin fueron
espolvoreados con conidios de A. fumigatus (85). Dentro de
los ocho das posteriores a la aplicacin del polvo, el mi-
croorganismo ya haba penetrado el cascarn.
Signos
Pueden haber disnea, ahogos y respiracin acelerada.Cuan-
do estos signos se relacionan con otras enfermedades respi-
ratorias, como bronquitis infecciosa y laringotraquetis
infecciosa, St; acompaan ms a menudo por estertores,
mientras que en la aspergilosis de ordinario no hay ruidos.
Guberlet (32), atribuy somnolenca, inapetencia, emacia-
cin, aumento de sed y pirexia a la aspergilosis. Los casos
bajo su observacin enflaquecieron rpidamente y mostra-
ron diarrea en las etapastardas. Se not disfagia en aquellos
casosen los cuales estaba afectada la mucosa esofgica. La
mortalidad fue tan alta como 50% en aves confinadas en
ciertas granjas, mientras que las aves que se encontraban en
el exterior fueron ms resistentes o escaparon totalmente a
la infeccin. De acuerdo con Van Heelsbergen (79), algunos
investigadores nformaron sobre excreciones serosasde las
mucosas nasal y ocular. De Jong (20) comunic extrema
disnea en canarios. El comienzo de los signos no se produjo
antes de 48 horas en pavipollos infectados experimental-
mente con altas dosis de A. fumigatus o A. flavus (67). En
un brote en pavipollos silvestres cautivos se inici en cinco
das una mortalidad que totaliz 75% alcanzando un nivel
mximo a los 15 das, y cedi a las tres semanas de edad
(22). Algunos pavipollos afectados murieron con convul-
siones dentro de un plazo de 24 horas. Gauger (27) inform
de un brote en pollos adultos en los cuales cerca de 10% de
la parvada tuvo signos caractersticos de laringotraquetis
y no hubo mortalidad anormal, pero disminuy de manera
temporal la produccin de huevo.
Como se produce tortcolis, falta de equilibrio, o ambas
cosas,tanto en infecciones experimentales (66) como natu-
rales por especies de Aspergil/us (56, 80), esto debe consi-
derarsecomo un signo de aspergilosisaviar.No obstante,otros
agentes infecciosos, incluyendo otros gneros de hongos,
pueden provocar lesiones similares.
lesiones macroscpicas
Las lesiones tempranas en las infecciones experimentales
de pavipollos estuvieron constituidas por pequeos ndu-
los caseosos blancos (de alrededor de 1 mm de dimetro)
distribuidos de manera irregular en el tejido pulmonar
(figura 16-3 B) acompaados de ordinario por placas caseo-
sas de tamao similar en las membranas de los sacosareos
(67, 74) (figura 16-3C). Los ndulos caseosos estuvieron
constituidos por exudado inflamatorio y tejido mictico; a
veces se present ascitis teida de rojo. En casos ms
avanzados, las placas fueron ms grandes y ms abundan-
tes en las membranas de los sacosareosconsiderablemente
engrosados; las placas a veces estn unidas formando le-
siones agregadas (67). En los casos avanzados de aspergi-
losis, el microorganismo esporula muchas veces en la
(Captulo 16)
Figura 16-3. Aspergilosis (A a G). Algodoncillo (H). Asper-
gilosis ocular. Esta forma se caracteriza por una queratocon-
juntivitis amplia. Otra forma de aspergilosis ocular es la
panoftalmitis, en la cual se afectan las estructuras internas,
en especial aqullas en la cmara posterior del ojo. Esto
ltimo se considera debido a diseminacin hematgena.
B. Aspergilosis respiratoria en el pulmn, mostrando ndulos
caseosos grandes y extensos (Peckham). C. Ndulos caseo-
sos debidos a aspergilosis en el saco areo. D. Exhudado
caseoso en la sirige de ave afectada con aspergilosis (Peck-
ham). E. Encefalitis mictica. Las lesiones focales en el
cerebro pueden ser extensas. F. Lesin granulomatosa in-
ducida experimentalmenteen el saco areo debida a aspergi-
losis. Un ncleo caseoso central est delimitado por una
palisada uniforme y estrecha de macrfagos y pequeas
clulas gigantes rodeadas por una amplia zona menos defi-
nida de macrfagos y heterfilos. 90x. (Kunkle y Barnes). G.
Corte de teido con metenamina de plata de Gomori (F),
demostrando varios hongos teidos de negro. 90x. (Kunkle y
Barnes.) H. Candidiasis (micosis del buche). El buche se
encuentra engrosado notablemente por una pseudomem-
brana irregular, suave amarillenta a gris, la cual tiene una
apariencia de grumos. (Pekham.)
superficie de las lesiones caseosasy en las paredes de los
sacos areos engrosados (67,74), lo cual se evidencia por
una proliferacin de hongos de color gris verdoso visible.
Durant y Tucker (22), observaron ndulos blanco amarillen-
tos de hasta 5 x 8 mm en los pulmones de pavipollos
silvestres criados en cautividad. Las hifas de los hongos
tambin penetraron al tejido pulmonar y hubo afeccin de
los sacos areos adyacentes.
En un brote de aspergilosis en pollitos, no se hall
evidencia de focos amarillentos, pero los pulmones tenan
un color amarillo grisceo difuso (73). Mohler y Buckley
(48), descubrieron lesiones en un flamingo, constituidas por
masas membranosas de micelios que cubran la mucosa
bronquial adems de ndulos pulmonares. De manera simi-
lar, se describieron lesiones bronquiolares de microcolonias
de hongos en una avestruz (4). En otro caso, en una avestruz,
los pulmones estaban cubiertos con focos miliares (38).
Puede haber exudado caseoso y micelios, a veces con
exudado de mucopurulento a gelatinoso, en la siringe de las
aves infectadas (figura 16-3D). Las variaciones en las le-
siones dependen de la localizacin. La aspergilosis traqueal
localizada, originada por A. flavus y descrita por Barton y
coinvestigadores (8), se caracteriz por placas caseosas
amarillas aparentes a simple vista y adheridas a la mucosa,
que en ocasiones ocluan la luz, las paredes de la trquea
tambin se encontraban enrojecidas.
Richard y colaboradores (67), describieron lesiones en
el tejido enceflico como reascircunscritas de color blanco
a amarillo, de ordinario visibles en la superficie enceflica
(figura 16-3E). Se hallaron en el cerebelo, en el cerebro o,
menos frecuente, en ambas estructuras.
De long (20) observ en canarios pequeos recu-
brimientos costrosos de color amarillento blanquizco sobre
la lengua, paladar y la abertura superior de la laringe y la
trquea y siringe. Asimismo, se percataron de focos caseo-
sos en pulmones y recubrimientos caseosos en la pleura y
el peritoneo. Lahaye (43) afirmqueA. glaucus puede ser la
causade una enfermedad cutnea en pichones, en particular
en aves jvenes. en el cual puede afectarse cualQuier oarte
368 . Enfermedadesde las aves
del cuerpocon manchasescamosas amarillas.Las plumas
en las reas afectadasestabansecasy se romplan con
facilidad.
Histopatologa
El examen de los tejidos pulmonares de los pavipollos no
mostr alguna diferencia en las lesiones histopatolgicas
causadas por A. fumigatus o A. flavus (65). Las lesiones
tempranas se caracterizaron por acumulaciones focales de
linfocitos, algunos macrfagos y unas cuantasclulas gigan-
tes. Ms adelante, las lesiones estuvieron constituidas por
granulomas con una zona central de necrosis con heterfilos
rodeados por macrfagos, clulas gigantes, linfocitos y
algn tejido fibroso. Ocho semanas despus de la exposi-
cin, los pavipollos sobrevivientes tenan lesiones granulo-
matosas constituidas por un centro necrtico rodeado por
clulas gigantes y una capa gruesa de tejido fibroso con unos
cuantos heterfilos distribuidos de manera irregular (figura
l6-3F). Con el uso de tinciones especiales para hongos, se
observaron microorganismos dentro de las zonas necrticas
de las lesiones. En los cortes de tejido de los bronquios,
bronquiolos y sacos areos bien oxigenados, los microorga-
nismos se encontraron espurulando asexualmente.
Las lesiones enceflicas consistan en abscesoslocali-
zados con centros necrticos infiltrados con heterfilos y
rodeados por clulas gigantes. Se observaron hifas en el rea
central de algunas lesiones.
Las lesiones oculares se caracterizaron por edema del
pecten, que estuvo intensamente infiltrado por heterfilos y
clulas mononucleares. En el pecten se hallaron granulomas
tpicos. Se encontraron hifas micticas, heterfilos, macr-
fagos, y detritos celulares en las cmaras y retina del ojo,
as como edema y algunos heterfilos en la esclertica y
tejido circundantes (figura 16-3G). En los casosde oftalmi-
tis en pavos descritos por Moore (49), la afeccin primaria
fue en el humor vtreo y tejidos adyacentes. En un pavo se
notaron hifas en el cristalino.
En las lesiones de la trquea, las oclusiones consistan
en miselios micticos y exudado piogranulomatoso, mien-
tras en la pared traqueal subadyacente result evidente que
la mucosa se encontraba necrtica e infiltrada con macrfa-
gos y fibroplasia (8).
. DIAGNSTICO
Aislamiento e identificacin
del agente causal
La aspergilosis se suele diagnosticar en el examenpostmor-
tem, a menudo con base en la observacin de ndulos
caseososblancos en los pulmones o sacosareosde las aves
afectadas. Sin embargo, se utiliz broncoscopia para obser-
var las placas en los bronquios y trquea de un avestruz y
se obtuvieron biopsias de material infectado para evalua-
cin histolgica y para exameny cultivo de bacteriasy hongos
(46). Aunque a veces es posible observar proliferacin
mictica y esporulacin en los ndulos o placas caseosas,
en especial en los sacos areos, debe hacerse confirmacin
Dor medio de aislamiento e identificacin del hongo causal.
(Captulo J 6)
Aunque A. fumigatus es el agente ms probable de aspergi-
losis aviaria, otras especies de hongos pueden provocar la
enfermedad. Por tanto, deben identificarse los micoorganis-
mos aislados.
Como la mayor parte de los agentes de las micosis son
saprfitos que se encuentran en todo lugar, las muestras
diagnsticas deben obtenerse con cuidado con el uso de una
tcnica asptica. Las muestras as obtenidas pueden exami-
narse al microscopio colocando una porcin pequea del
ndulo en hidrxido d~otasio (KOH) a 20% en un por-
taobjetos, separando el material y cubrindolo con una
laminilla de vidrio. Despus de calentar suavemente el
portaobjetos sobre una flama, puede examinarse al micros-
copio la muestra para identificar la presencia de hifas dentro
del exudado. Si la preparacin es demasiado gruesa, debe
incubarse el portaobjetos durante 12 a 24 horas en cmara
hmeda y examinarse de nuevo. Para ayudar en la iden-
tificacin del hongo, el KOH puede mezclarse con tinta
colorante (/nk bluepp or asb,Parker Pen Co., Janesville, W/).
Las hifas de Aspergillus, teidas con la tinta colorante se
presentan como estructuras ramificadas en forma dicotomi-
sada, tabicadas, teidas de azul, de 2 a 4 ~m, de dimetro
con paredes de hifas por lo general paralelas (figura 16-4).
Las muestras obtenidas aspticamente pueden
sembrarse de manera directa en un medio micolgico apro-
piado. Como alternativa, las muestras se pueden colocar en
solucin salina, molerse brevemente en un molino de tejido,
y luego sembrarse en estras sobre la superficie de un medio
micolgico. Las placas duplicadas deben incubarse tanto a
27 como a 37 C. Los lquidos obtenidos pueden centrifu-
garse y examinarse el sedimento microscpicamente o cul-
tivarse de la manera indicada arriba.
Los medios satisfactorios para el aislamiento y la iden-
tificacin de .la mayor parte de materiales aislados de casos
Figura 16-4. Hitas de Aspergil/us fumigatus en material de
lesinpreparadoen montadurahmedacon KOH a 20% y
colorantede tinta.450x.

de aspergilosis incluyen en agar Sabouraud dextrosa, el agar
con solucin de Czapek y el agar dextrosa papa. Todos
los cultivos deben examinarse a diario y deben transferirse
porciones de las colonias micticas a medio fresco.
Para el examen con microscopio luminoso, puede
colocarse una pequea porcin de la colonia con estruc-
turas reproductivas en una gota de medio de montaje
adecuado (por ejemplo, azullactofenol) sobre un portaob-
jetos claro de vidrio, separarse,cubrirse con una laminilla y
examinarse.
Aunque se utiliz una tcnica histoqumica indirecta
para diagnosticar aspergilosis en un periquito australiano
(13), los principales patgenos de sta se pueden identificar
con base en las caractersticas especficas de A. fumigatus o
A.jlavus (vase Etiologa).
Serologa
Las pruebas serolgicas son de valor limitado a causa de la
naturaleza inespecfica de los antgenos. Richard y colabo-
radores (65) usaron pruebas de precipitina en agar gel en
comparacin con infecciones por A. fumigatus y A. jlavus
en pavipollos. Aunque la mayor parte de los pavipollos
infectados por A. fumiga/liS fueron positivos para anticuerpos
precipitantes, los infectados por A. jlavus no lo fueron. Se
ha usado la tcnica de ELISA en pavos con una correlacin
de nivel de exposicin y densidad ptica de ELISA (58);
quiz sera ventajoso el uso de mtodos serolgicos para
identificar pavipollos con aspergilosis para procedimientos
de separacin selectiva, pero en la actualidad no hay tera-
putica legal o eficaz para tratar aves positivas.
PREVENCiN Y CONTROL
La infeccin por Aspergillus fumigatus en pollitos y pavi-
pollos ha sido un tanto controlada por medidas sanitarias en
las incubadoras. Se dispone de equipo de muestreo y medios
muy avanzados para vigilar el aire en las incubadoras. Debe
evitarse la cama, paja y alimentos mohosos para prevenir
brotes de aspergilosis. El examen de las instalaciones o
materiales empleados para la cama o equipo comnmente
seala el origen de la infeccin.
Las reas alrededor de los comederos y bebederos
son reas frtiles para la proliferacin de mohos. A me-
nos que se use un sistema permanente de "yarda" es acon-
sejable el movimiento frecuente de alimento en los
comederos y bebederos. La colocacin de los comederos y
bebederos en plataformas elevadas, alambradas, ayuda a
evitar que los pavos ingieran los mohos que se desarro-
llan en esossitios. El drenaje es recomendable para las reas
en las cuales es probable que se estanque el agua despus
de las lluvias.
La limpieza y desinfeccin diarias de comederos y
bebederos ayudarn a eliminar la infeccin.La aspersin
de la tierra alrededor de comederos y bebederos con solu-
ciones qumicas puede ser recomendable en caso de que sea
imposible cambiar muchas veces las reas de alimentacin.
En los brotes, puede utilizarse una solucin acuosa de sul-
lrifeccionesmicticas . 369
fato de cobre a l :2000 para toda el agua de bebida, para
ayudar a prevenir la propagacin, aunque no debe conside-
rarse este mtodo para uso continuo. Dyar y colaboradores
(23) redujeron los recuentos de mohos en cama contami-
nada y la mortalidad de pavos a causa de aspergilosis tra-
tndola con nistatina y sulfato de cobre. Una solucin de
tiabendazol, asperjada en viruta de madera de roble verde,
result eficaz para reducir las cuentas de esporas de moho
en la cama y disminuyeron las lesiones pulmonares por
aspergilosis en pavos criados en dichas camas (25).
Wawrzkiewicz y Cygan (82) estudiaron 64 cepas de
hongos de Aspergil/us, 26 de Rhizopus y 2 de Mucor a
partir de 56 muestras de tejido pulmonar de aves con asper-
gilosis. Los fungistatos ms activos in vitro contra estos
grmenes fueron la nistatina, anfotericina B, violeta cristal y
verde brillante.
Evidentemente,el incremento en la ventilacin dentro de
las casetasreduce la microtlora del aire (67), lo cual sugie-
re que esto puede usarse como medida preventiva para
controlar la aspergilosis. La ventilacin natural pareci ser
mejor que la de aire forzado. No obstante, no result eviden-
te algn efecto significativo por el tipo de disefto de venti-
lacin natural (cortina o puerta corrediza), en estudios que
evaluaban el desempefto de los pavos utilizando medidas
de produccin como mortalidad, ganancia diaria de peso,
conversin de alimento, decomisosal sacrificio o pesoprome-
dio por ave (19).
Por lo general, no se dispone de medios eficaces de
teraputica para la aspergilosis aviaria. Aunque ciertos me-
dicamentos (algunos sumamente nuevos), se han empleado
para el tratamiento de la aspergilosis de mamferos, parece
que no son eficaces en relacin al costo en el caso de las
aves. La prevencin es, en la actualidad, el medio preferido
de control. Esto suele implicar la eliminacin de la fuente de
microorganismo, tales como alimentos y cama mohosos con
compuestos antimicticos. A pesar de las precauciones y
medidas preventivas, a menudo se originan brotes de asper-
gilosis en algunas casetasy durante ciertos periodos del afto,
en particular durante el invierno en casetascerradas. Pueden
utilizarse vacunas, aunque ninguna de ellas se encuen-
tra disponible comercialmente. Richard y colaboradores
(67) han reducido la mortalidad en 50% en pavipollos
vacunados con una dosis germling (conidios germinados)
preparada con A. fumigatus y desafiados posteriormente
con exposicin aaerosoles con conidios de A. fumiga tus. La
administracin de esporas viables de A. fumigatus a patos,
proporcion cierta proteccin de la muerte despus de la
exposicin al desafio (5). Se inform sobre el xito que se
tuvo en el control de un brote de aspergilosis en pollitos
mediante el uso de hamicina en el agua para beber (7). Se
utiliz con xito miconazol en el tratamiento de aves de
rapifta con aspergilosis clnica (26). Infecciones en embrio-
nes de pollo sehan controlado con el empleo de anfotericina
B (36) Y dinaftimemitilano-disulfonato de fenilmercrico
(33). El dimetilditiocarbamato, aplicado de manera subcu-
tnea, result eficaz contra la infeccin por A. fumigatus en
pollos de 5 y 10 semanasde edad. En comparaciones hechas
entre aves tratadas y aves infectadas sin tratamiento (21), el
frmaco redujo notablemente el tamaft de las lesiones y
el ndice de aislamiento del microorganismo a partir de los
tejidos.
370 . Enfermedades de las aves (Captulo 16)

REFERENCIAS
l. Ainsworth, G.C., and P.K. Austwick.1973. FungaI Diseases
of AnimaIs. Farnham Royal, Slough, England.
2. Alexandrov, M., and A. Vesselinova. 1973. Durch As-
pergillus fumigatus Fresenius bei truthuhnern verursachte
meningoenzephalitis. Zentralbl Vetarinarmed [B] 20:
204-309.
3. Appleby, E.C. 1962. Mycosis of fue respiratory tract in
penquins. Proc Zool Soc Lond 139:395-402.
4. Archibald, R.G. 1913. Aspergillosis in fue Suda ostrich. J
Comp Pathol Ther 26:171-173.
5. Asakura,A.,S. Nakagawa,M..Masui,andJ. Yasuda.1962.
Immunological studies of aspergillosis in birds. Mycopathol
18:249-256.
6. Austwick, P.K.C. 1965. Pathogenicity. In Raper, K.B., and
D.I. Fennell (eds.). The Genus Aspergillus. Williams and
Wilkins Co., BaItimore, MD, pp. 82-126.
7. Babras, M.A. and C.V. Radhakrishnan. 1967. Aspergil-
losis in chicks and trial of hamycin in an outbreak. Hind
Antibiot Bull 9:244-245.
8. Barton, J. T., B.M. Daft, D.H. Read, H. Kinde, and A.A.
Bickford. 1992. Tracheal aspergillosis in 6 1/2-week-
old chickens caused by Aspergillus flavus. Avian Dis 36:
1081-1085.
9. Beckman, B.J., C.W. Howe, D.W. Trampel, M.C. DeBey,
J.L. Richard, and Y. Niyo. 1994. Aspergillus fumigatus
keratitis with intraocular invasion in 15-day-old chicks. Avian
Dis 38:660-665.
10. Bergmann, V., G. Heider, and K. Vogel. 1980. Mycotic
spondylitis as a cause of locomotor disorders in broiler
chicken. Monatsh Veterinarmed 35:349-351.
11. Brooksbank, N.H., and P.K. Austwick. 1955. Susceptibil-
ity of inbred and outbred chicks to aspergillosis. Br Vet J
111:64-67.
12. Bullis, K.L.1950. Poultry distase control service. Univ Mass
Agric Exp Sta Annu Rep 459:85.
13. Carrasco, L, M.J. Bautista, J.M. de las Mulas, and H.E.
Jensen. 1993. Application of enzyme-immunohisto-
chemisry for fue diagnosis of aspergillosis, candidiasis and
zygomycosis in three lovebirds. Avian Dis 37:923-927.
14. Castellani, A. 1928. Bronchomoniliasis fungi and fungus
distase. Arch Dermatol Syph 17:61-97.
15. Chute, H.L., and D.C. O'Meara. 1958. Experimental fun-
gous infections in chickens. Avian Dis 2:154-166.
16. Chute, H.L., J.F. Witter, J.L. Rountree, and D.C.
O'Meara. 1955. The pathology of a fungous infection asso-
ciated with a caponizing injury. J Am Vet Med Assoc 127:
207-209.
17. Chute, H.L., D.C. O'Meara, H.D. Tresner, and E. La-
combe. 1956. The fungous flora of chickens with infections
ofthe respiratory tract. Am J Vet Res 17:763-765.
18. Clark, D.S., E.E. Jones, W.B. Crowl, and F.K. Ross.1954.
Aspergillosis in newly hatched chicks. J Am Vet Med Assoc
124:116-117.
19. DeBey, M.C., D.W. Trampel, J.L. Richard, D.S. Bundy,
L.J. Hoffman, V.M. Meyer, and D.F. Cox. 1994. Effect of
building ventilation design on environment and performance
ofturkeys. Am J Vet Res 55:216-220.
20. De Jong, D.A. 1912. Aspergillosis der KanarienvOgel
(Aspergillosis in canaries). Zentralbl Bakteriol I Orig 66:
390-393.
21. Delap, S.K.,J.K. Skeeles,J.N. Beasley, D.L. Kreider, C.E.
Whitlill, G.E. Houghten, E.M. Walker, D.J. CanDoR, and
P.L. Earls. 1989. In vivo studies with dimethyldithiocar-
bamate, a possible new antimicrobial for use against Asper-
gillus fumigatus in poultry. Avian Dis 33:497-501.

46. Marks, S.L., E.H. Stauber, and S.B. Ernstrom. 1994. As-
pergillosis in an ostrich. J Am Vet Med Assoc 204:784-785.
47. Milakovic-Novak, L., A. Nemanic, and A. Kostanjevac.
1977. Ocular aspergillosis in chicken (Aspergiloza ociju u
pilica). Vet Arh 47:213-215.
48. Mohler, J.R., and J.S. Buckley. 1904. Pulmonary mycosis
ofbirds with report of a case in a tlamingo. USDA
58:122-136. . BAI Circ
49. Moore, E.N. 1953. Aspergillus fumigatus as a cause of oph-
talmitis in turkeys. Poult Sci 32:796-799.
50. Obendorf, D.L., and K. McColI. 1980. Mortality in little
penguins (Eudyptula minar) along fue coast ofVictoria, Aus-
tralia. J Wildl Dis 16:251-259.
51. O'Meara, D.C., and H.L. Chute. 1959. Aspergillosis ex-
perimentally produced in hatching chicks. Avian Dis 3:
404-406.
52. Owings, W.J. 1986. Turkey health surveys, air quaJity study.
Poultry Newsletter (Cooperative Extension Service, lowa
State University, Summer, 1986), pp. 1-10.
53. Peden, M.W., and K.R. Rhoades. 1992. Pathogenicity dif-
ferences of multiple isolates of Aspergillus fumigatus in tur-
keys. Avian Dis 36:537-542.
54. Perelman B., and E.S. Kuttin. 1992. Aspergillosis in os-
triches. Avian PathoI21:159-163.
55. PinelJo, C.B., J.L. Richard, and L.H. TilTany. 1977. My-
cotlora of a turkey confinement brooder house. Poult Sci
56:1920-1926.
56. Raines, T. V, C.D. Kuzdas, F.H. Winkel, and B.S. Johnson.
1956. Encephalitic aspergillosis in turkeys: a case reporto J
Am Vet Med Assoc 129:435-436.
57. Rayer and Montagne. 1842. Mycose aspergillaire dans les
poches aeriennes d'un bouvreuil. J Inst Paris Muller's Arch
270 (cited in Austwick, 1965).
58. Redig, P.T., G. Post, T. Concannon, and J. Dunnette.1986.
A direct ELISA for diagnosis of aspergillosis in turkeys [abst].
Proc Conf Res Workers Anim Dis, 67th Meeting. Chicago,
IL,p.30.
59. Reece, R.L., K. Taylor, D.B. Dickson, and P.J. Kerr. 1986.
Mycosis of commerciaJ japanese quail, ducks and turkeys.
AustVetJ 63:196-197.
60. Reis, J. 1940. Queratomicose aspergilica epizootica em pin-
tos. Arch Inst Biol Sao Pauta 1I :437-462.
61. Richard, J.L. 1975. Aspergillosis. In W.T. Hubbert, W.F.
MaCulloch, and P.R. Schnurrenberger (eds.). Diseases Trans-
mitted from Animals to Man. Charles C. Thomas, Springfield,
IL, pp. 529-532.
62. Richard, J.L. 1990. Additional mycotoxins ofpotential im-
portance to human and animal health. Vet Hum Toxicol
32(suppl):63-69.
63. Richard, J.L., and M.C. DeBey. 1995. Production of
gliotoxin during the pathogenic state in turkey poults by
Aspergillus fumigatus Fresenius. Mycopathologia 129:
111-1 I 5.
64. Richard, J.L., and J.R. Thurston. 1983. Rapid hemato-
genous dissemination of Aspergillus fumigatus and A. tlavus
spores in turkey poults following aerosol exposure. Avian Dis
27:1025-1033.
65. Richard, J.L., R.C. Cutlip, J.R. Thurston, and J. Songer.
1981. Response of turkey poults to aerosolized spores of
Aspergillus fumigatus and atlatoxigenic and nonatlatoxigenic
strains of Aspergillus tlavus. Avian Dis 25:53-67.
66. Richard, J.L., J.R. Thurston, R.C. Cutlip, and A.C. Pier.
1982. Vaccination studies ofaspergillosis in turkeys: Subcu-
taneous inoculation with severa! vaccine preparations fol-
lowed by aerosol challenge exposure. Am J Vet Res 43:
488-492.
Infecciones
micticas. 371
67. Richard, J.L., J.R. Thurston, W.M. PedeR, and C. Pinello.
1984. Recent studies on aspergillosis in turkey poults Myco-
pathologia 87:311.
68. Richard, J.L., W.M. PedeR, and P.P. Williams. 1994.
Gliotoxin inhibits transformation and its cytotoxic to
turkey peripheral blood ]ymphocytes. Mycopathologia
]26:]09-114.
69. Richard, J.L., M.C. DeBey, R. Chermette, A.C. Pier, A.
Hasegawa, A. Lund, A.M. Bratberg, A.A. Padhye, and
M.D. Connole. 1995. Advances in veterinary myco]ogy. J
Med Vet MycoI32:(suppll): 169-187.
70. Rippon, J.W. 1982. Medical Mycology, the Pathogenic
Fungi and the Pathogenic Actinomyctes. W.B. Saunders Co.,
Philadelphia.
71. Saravia-Gomez, J. 1978. Aspergillosis orIbe central nervous
system. Handbook Clin Neurol 35:395-400.
72. Sauter, E.A., C.F. Peterson, E.E. Steele, J.F. Parkinson,
J.E. Dixon, and R.C. Stroh. 1981. The airborne microtlora
ofpoultry houses. Poult Sci 60:569-574.
73. Savage, A., and J.M.lsa.1933. A note on mycotic pneumo-
niaofchickens. Sci Agric 13:341.
74. Schlegel, M. 1918. Aspergillosis (pneumonomycosis asper-
gillina) bei Truthennen und HUhnern. Z Infektionskr Parasit
Kr Hyg Houstiere 19:333-334.
75. Skinner, C.E., C.W. Emmons, and H.M. Tsuchiya. 1947.
Henrici's Mo]ds, Yeasts, and Actinomycetes, 2nd ed. John
Wiley and Sons, Inc., New York.
76. Sperling, F.G. 1953. Ophthalmic aspergillosis in chickens.
Proc 25th Northeast Conf Laboratory Workers Pullorum
Dis Control, University of Massachusetts, Amherst, pp.
67-68.
77. Thi So, D., J.W. Dick, K.A. Holleman, and P. Labosky.
1978. Mold spore populations in bark residues used as broiler
litter. Poult Sci 57:870-874.
78. Thurston, J.R., J.L. Richard, S.J. Cysewski, and R.E.
Fichtner. 1975. Antibody forrnation in rabbits exposed to
aerosols containing spores of Aspergillus fumigatus. Am J Vet
Res 36:899-90 l.
79. Van Heelsbergen, T. 1929. Handbuch der Geltlegelkrank-
heiten und der Geltlegelzucht. Ferdinand Enke, Stuttgart pp.
312-322.
80. Veto, P.J. 1973. Torticollis and diseaseorIbe respiratory tract,
caused by Aspergillus fumigatus in fowl. Neth J Vet Sci
5:132-133.
81. Walker, J. 1915. Aspergillosis in the ostrich chick. Union S
Afr Dep Agric Annu Rep 3-4:535-574.
82. Wawrzkiewicz, K., and Z. Cygan. 1974. Wrazliwosc in
vitro grzybow wyosobnionych z przypadkow grzybic uk-
ladu oddechowego ptakow na fungistatyki. Poi Arch Weter
17:211-224.
83. Witter, J.F., and H.L. Chute.1952. Aspergillosis in turkeys.
J Am Vet Med Assoc 121:387-388.
84. Wright, M.L., G.W. Anderson, and N.A. Epps. 1960.
Hatchery sanitation as a control measure for aspergillosis in
fowl. Avian Dis 4:369-379.
85. Wright, M.L., G.W. Anderson, and J.D. McConachie.
1961. Transmission of aspergillosis during incubation. Poult
Sci 40:727-731.
86. Yamada, S., S. Kamikawa, Y. Uchinuno, A. Tominaga, K.
Matsuo, H. Fujikawa, and K. Takeuchi. 1977. Avian der-
matitis caused by Aspergillus fumigatus. J Jpn Vet Med Assoc
30:200-202.
87. Zook, B.C., and G. Migaki.1985. Aspergillosis in Animals.
In Y. AI-Doory, and G.E. Wagner (eds.). Aspergillosis. Char-
les C. Thomas, Springfield, IL, pp. 207-256.
372 . E"fermedadesde las aves
Estomatitis odica, afta, mniliasis, oidiomcoss,candi-
dass y buche cido, son otros trminos aplicadosa las
infeccionesmicticasde las vas digestivas.
INCIDENCIA
Las micosis de las vas digestivas probablemente se produ-
cen con suma frecuencia, pero en muchos casos no parecen
ser suficientemente significativas para ser consideradas
con seriedad. Mltiples exposiciones generalesacerca de las
enfermedades de aves, no mencionan este trastorno, y la
escasezdel diagnstico en los informes de los laboratorios
sugiere que tal vez no seade consecuencias importantes. No
obstante, se han comunicado brotes graves en muchas espe-
cies de aves. Otros animales y los sereshumanos tambin se
afectan. Se ha observado en pollos, pichones, gansos,pavos,
faisanes, guaco norteamericano, codorniz, pavo reales y
periquitos.
Gierke (4) comunic sobre el brote de una enferme-
dad similar al muguet en pavos en California. Hart (5) infor-
m de la enfermedad en pavos y otras aves domsticas en
Nueva Gales del Sur. Se ha aislado una endotoxina soluble,
txica para los ratones,de Candida a/bicans. Una revisin de
la enfermedad en pavos y pollos en California fue registrada
por Mayeda (13).
ETIOLOGA
En 1839, Langenbeck reconoci la importancia etiolgica
de hongos similares a levaduras en infecciones de las v!as
digestivas del ser humano. Los cuestionamientos referentes
a la validez de las especies descritas y su nomenclatura
genrica ha retardado la comprensin apropiada de estetipo
de enfermedad. Jungherr (8, 9) encontr Monilia albicans,
M. krusei, y nuevas especies de Oidium pullorum relacio-
nadas con casos de aftas, pero consideraron que M. krusei
no es de importancia etiolgica. Tambin se hallaron espe-
cies de Mucor y aspergilos en relacin con algunos casos.
Hinshaw (6), inform que econtr M. albicans en la mayor
parte de los casos de muguet en pavos y pollos que llega-
ron para su atencin. Ambos investigadores notaron que las
infecciones micticas tuvieron probabilidad de relacionarse
con situaciones de falta de higiene.
Los estudios de Benham (1), Worley y Stovall (19),
Martin y colaboradores (12), y otros, indicaron la comple-
jidad del problema. Stovall (14) present un medio para
mejorar el status indefinido presente, sugiriendo un con-
junto especfico de condiciones ambientales bajo las cuales
las caractersticas biolgicas del microorganismo eran cons-
(Captulo 16)
Harold L. Chute
tantes y podan demostrarse. Jungherr (9), afirm que
M albicans se desarrolla de manera generalizada en aves
gaIlinceas, es patgena para aves, y tambin para conejos
en inyeccin intravenosa (IV), e indistinguible de ce-
pas aisladas de fuentes humanas. En el agar dextrosa de
Sabouraud, produce una colonia alta convexa, cremosa,
blancuzca, despus de la incubacin durante 24 a 48 horas
a 37 C. Los cultivos jvenes estn constituidos por clulas
de levadura en gemacin ovales de cerca de 5.5 x 3.5 .lm.
Los cultivos ms viejos muestran hifas tabicadas y en
ocasiones clulas tumefactas, esfricas, con membranas
engrosadasque son las llamadas clamidosporas. En el agua
peptona de Dunham, que contiene 1% de sustancia fermen-
table y 1% de indicador de Andrade, el microorganismo
produce cido y gas de dextrosa, levulosa, maltosa y mano-
sa; produce cido ligero en galactosa y en sacarosa,y no
desdobla la dextrina (variable de acuerdo con la marca),
insulina, lactosa y rafinosa. Los cultivos con puncin cor-
tante en gelatina muestran cortos vellosos arborescentes sin
licuefaccin del medio.
A menudo se usa el trmino monilias mdicas en
conexin con el trmino genrico Monilia, que tambin se
emplea para un grupo separado de hongos. La mayora de
los investigadores ha aceptado la decisin de una reunin
informal de grupo en el Third lnternational Microbiological
Congress en 1939, y utilizan Candida como un nombre
genrico para reemplazar el nombre familiar, pero invlido
al de Monilia. C. albicans es el agenteetiolgico aislado ms
frecuentemente que se relaciona con las alteraciones cono-
cidas como moniliasis.
. PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Signos y lesiones
Los signosno son particulatmente caractersticos.Los pollitos
afectados muestran un crecimiento insatisfactorio, aspecto
embotado, falta de atencin y aspereza de las plumas. Las
lesiones se producen ms a menudo en el buche y estn
constituidas por engrosamiento de la mucosa con formacin
de lceras circulares elevadas blanquizcas (figura 16-3H
[Nota: la figura 16-3 puede encontrarse en este captulo en
la seccin titulada Aspergilosis]), cuyas superficies tien-
den a desprenderse como escamas. Resulta comn la pre-
sencia de placas seudomembranosas y material necrtico
que se desprende con facilidad sobre la mucosa. La cavidad
oral y el esfago muestran placas parecidas a lceras. Cuan-
do se afecta el proventrculo, est hinchado, la serosa tiene
un aspecto brillante, y la mucosa est hemorrgica y puede
estar recubierta con exudado catarral y necrtico. Histol-
gicamente, Jungherr (7) comunic que en los buches hubo
una destruccin extensa del epitelio estratificado hasta la
profundidad de la capa de Malpighi, y a menudo, lceras
tabicadas, membranas difteroides o diftrcas extensas.

Las lesiones se caracterizaron por ausencia de reaccin
inflamatoria. La necrosis focal periportal en el hgado en
algunos casos sugiri accin txica en el sistema.
Debe considerarse la relacin frecuente de micosis de
las vas digestivas con otros padecimientos debilitan-
tes como erosiones de molleja y coccidiosis. Las erosiones
de la molleja, como tales, probablemente no estn relacio-
nadas de manera drecta con el muguet. De la misma mane-
ra, el intestino engrosado con contenido acuoso que se nota
muchas veces en casos de muguet probablemente se debe a
coccidiosis u otras infecciones por protozoarios.
En el caso del muguet del esfago, el buche y el
proventrculo muestran un estado ulceroso y escamoso.Las
esporas y las hifas de 10 que se denomina C. albicans
pueden demostrarsecon facilidad en las lesiones. En el pro-
ventrculo y en el intestino delgado hay lesiones difteroides.
Se presentanformacin de abscesosbajo el aspectode masas
necrticas pulposas, blandas, de color blanco grisceo a rojo
pardo. Hinshaw (6) inform sobre la presencia de muguet
en 12 parvadas de pavos, con lesiones similares a las que se
ven en pollos. Blaxland y Fincham (2), estudiaron cinco
brotes graves en pavos pequefios. Sus observaciones apo-
yaron las conclusiones de que es probable que la moniliasis
se relacione con un ambiente no higinico y otros padeci-
mientos debilitantes, pero la propagacin de la infeccin se
present de manera definida en muchos casos.Seha descrito
la enfermedad en pichones y gansos.
Tripathy (15), consider que el dafio vascular de pa-
vos infectados se puede relacionar con la endotoxina de
candida. Se presentaron lesiones ateromatosas en la super-
ficie de la ntima de la aorta abdominal en ms de 50% de
los pavos expuestos a C. albicans, mientras que hubo una
incidencia de slo 12.5% de lesiones similares en controles
no infectados.
Las aves jvenes son ms suceptibles que las viejas a
la micosis de las vas digestivas. Por tanto, al envejecer las
aves infectadas tienden a superar la infeccin, Jungherr (7)
observ un brote en el cual las prdidas aumentaron a 10 000
pollitos de un grupo de 50 000 que tenan menos de 60 das
de edad. Tambin comunic (9), que los pavos menores de
cuatro semanasde edad sucumbieron con rapidez a la infec-
cin, pero que los brotes en las aves de tres meses de edad
produjeron un porcentaje elevado de recuperaciones.
Wyatt y colaboradores (20) introdujeron candidiasis
sistmica en pollos de engorda de 14 das de edad con una
inyeccin IV de una suspensin de clulas de C. albicans.
El crecimiento se retard en grado notable, con hgados y
rifiones enrojecidos, pancreatitis y perturbaciones nerviosas.
DIAGNSTICO
La observacin de lesiones proliferativas caractersticas
relativamente no inflamatorias, con proliferacin densa re-
sultante en los cultivos primarios sirve para diagnosticar el
muguet. Debido a la posibilidad de cultivo de C. albicans de
tejidos que parecen normales, se considera esencial para el
diagnstico un crecimiento denso original. El reconocimiento
de esporasy ms especialmentede hifas en frotis preparados
Infecciones micticas 373
frescos se obtiene con alguna dificultad. Se producen abs-
cesosmiliares en los riones de conejos inyectados IV (1).
Underwood (16), describi un instrumento conocido
como panendoscopio foroblicuo de McCarthy que se us
para diagnosticar moniliasis experimental del buche. Este
instrumento se equip con una lente de observacin y una
fuente independiente de luz. Se sometieron a inanicin
durante 12 horas a aves para vaciarles el buche y permitir
que se viera con claridad su mucosa. Un buche normal es
rosado plido, con una superficie lisa brillante con mlti-
ples repliegues poco profundos, mientras que un buche
infectado por hongo, mostr arrugas intensas hasta estras
leves blancuzcas,erosiones o formaciones diftricas, y una
mucosa circundante de color rojo intenso.
TRATAMIENTO y CONTROL
Como la micosis de las vas digestivas puede estar relacio-
nada con condiciones antihiginicas, no sanitarias, de sobre-
poblacin, no debe permitirse que esto exista o debe
corregirse. Jungherr (8) encontr que el alcohol desnatura-
lizado y los derivados de alquitrn de hulla resultaron ine-
ficaces como desinfectantes y sugiri que se emplearan
preparados de yodo. Como tratamiento, recomend que
despus de un lavado con presin con sal de epson, se
agregue una cucharadita rasa de sulfato de cobre (CUSO4)
en polvo a cada ocho litros de agua para beber en contene-
dores no metlicos todos los das, durante una semana.
Hinshaw recomend emplear una solucin de CUSO4 a
1:2000 para pavos como nica fuente de agua para beber
durante el curso del brote. Por otra parte, Underwood y
colaboradores (17) encontraron que el CUSO4 es ineficaz
para el tratamiento o la prevencin de enfermedades en
pollos y pavipollos con moniliasis producida de manera
experimental. Las aves afectadas deben segregarse. Las
lesiones en la boca se pueden tratar con aplicacin local de
un antisptico adecuado. La presentacin de una enferme-
dad en pollitos muy pequeos sugiere a la superficie del
huevo como una fuente de infeccin. Esa posibilidad po-
dria eliminarse mojando los huevos en un preparado de
yodo con anterioridada la incubacin.
Kostin (11) descubri que los microorganismos de
C. a/bicans mezclados con defecaciones de aves y aplicados
a tableros de madera, pueden morir mediante la exposicin a
formaldehdo a 2% o solucin de hidrxido de sodio a 1%
durante una hora. El tratamiento con una solucin de mo-
noclorurode yodo a 5% en cido clorhdrico durantetres
horas tambin produjo xito en la desinfeccin.
La nistatina la han estudiado Gentry y colaboradores
(3) y Kahn y Weisblatt (10). Un grupo report que una dieta
con 220 mg de nistatina/kg fue eficaz para eliminar a moni-
liasis en una parvada de pavos. El otro grupo encontr que
en las infecciones experimentales con C. a/bicans tan-
to en pollos como en pavos, la intensidad de la lesin del
buche pareci estar significativamente reducida en el grupo
alimentado con el valor ms bajo de nistatina (1Img/kg).
La concentracin ms elevada (110 mg/kg) mostr una
proteccin muy significativa contra infecciones micticas.
374 . Enfermedades
de las aves
Yacowitz y colaboradores (21) encontraron xito en la
prevencin de candidiasis en pollos mediante la adicin de
nistatina a un valor mnimo de 142 mgikg racin du-
rante cuatro semanas.Kahn y Weisblatt (10) obtuvieron resul-
tados similares. Wind y Yacowitz (18) trataron con xito
micosis del buche con nistatina dispersndola en el agua de
bebidaaniveles de62.5 a250 mgiL con lauril sulfato sdico
(7.8 a 25 mg/L) por cinco das.
REFERENCIAS
l. Benharn, R.W. 1931. Certain molilias parasiticon manoJ
Infect Dis 49:183-215.
2. Blaxland, J.D., and I.H. Fincharn. 1950. Mycosis ofthe
crop (moniliasis) in poultry, with particular reference to
seriousmortality occurring in young turkeys. Br Vet J 106:
221-231.
3. Gentry, R.F., G.R. Bubash,and H.L. Choteo1960.Candida
albicans in turkeys. l. Treatmentof crop infections with
mycostatin.Poult Sci 39:1252.
4. Gierke, A.G. 1932. A preliminary report on a rnycosisof
turkeys.CalifDept Agric Monthly BuIl21:229-231.
5. Hart, L.1947. Moniliasis in turkeysandfowls in New South
Wales.Aust Vet J 23:191-192.
6. Hinshaw, W.R. 1933. Moniliasis (thrush) in turkeys and
chickens.Proc 5th World's Poult Congr3:190.
7. Jungherr, E.L. 1933.Observationson asevereoutbreakof
mycosisin chicks.J Agric 2:169-178.
8. Jungherr, E.L. 1933.Studieson yeast-likefungi from galli-
naceousbirds. StorrsAgric Exp Stn Bu1l188.
9. Jungherr, E.L. 1934.Mycosis in fowl causedby yeastlike
fungi. J Am Vet Med Assoc3:500-506.
10. Kahn, S.G., and H. Weisblatt. 1963.A comparisonofnys-
tatin and coppersulfatein experimentalmoniliasisof chick-
ensandturkeys.Avian Dis 3:304-309.
11. Kostin, V.V. 1966. Razrabotkarezhimov dezinfektsii pri
kandidamikosePt ts. (Developmentofmethod for disinfec-
tion in candidiasis of fowls.) Trudy Vses Inst Vet Sanit
26:157-162.
Se han comunicado varios hongos aislados poco comunes
de aves. Es posible que no tengan significado econmico en
Es una enfermedad mictica infecciosa, pero no contagiosa,
en el ser humano y animales inferiores. Se ha comunicado
;omnmente en aves de zoolgico, y en ocasionesen pobla-
(Captulo 16)
Tripathy (15) encontr que la adicin de clortetrasci-
clina (500 g/ton) a una racin deficiente de vitamina A no
tuvo efectos en la incidencia, ni en la intensidad de la
candidiasis del buche, pero aument el desprendimiento de
clulas en las heces. Los pavos alimentados con nistatina
(100 g/ton) tuvieron un peso promedio ms alto y lesiones
ms leves del buche que los controles no tratados.
12. Martin, D.S., C.P. Jones, K.F. Yao, and L.E. Lee, Jr.
1937.A practical classificationofthe monilias. J Bacteriol
34:99.
13. Mayeda, D. 1961.Candidiasisin turkeysandchickensin the
SacramentoValley ofCalifornia. Avian Dis 3:232-243.
14. Stovall, W.D. 1939.Classificationandpathogenicityof spe-
ciesof Monilia. Microbiol 3rd Int Congr,p. 202.
15. Tripathy, S.D. 1965. Observationsof changesin turkeys
exposedto Candidaalbicans.Diss Abstr 6:3187.
16. Underwood, P.C. 1955.Detectionofcrop mycosis(monili-
asis)in chickensandturkeyswith a panendoscope. J Am Vet
Med Assoc 127:229-231.
17. Underwood, P.C.,J.H. comns, C.G. Durgin, F.A. Hodges,
and H.E. Zimmerman, Jr. 1956.Critical testswith copper
sulphatefor experimentalmoniliasis(cropmycosis)ofchick-
ensandturkeys.Poult Sci 3:599-605.
18. Wind, S., and H. Yacowitz. 1960.Use ofmycostatin in the
drinking water for the treatmentof crop mycosisin turkeys.
Poult Sci 39:904-905.
19. Worley, G., and N.O. Stovall.1937. A studyofmilk coagu-
lation by Monilia species.J Infect Dis 2: 134.
20. Wyatt, R.O., D.C. Simmons, and P.D. Hamilton. 1975.
Induced systemic candidiosis in young broiler chickens.
Avian Dis 19:533-543.
21. Yacowitz, H., S. Wind, W.P. Jambor, N.P. Willett, and
J.F. Pagano. 1959.Use of mycostatinfor the preventionof
moniliasis (crop mycosis) in chicks and turkeys. Poult Sci
3:653-660.
Harold L. Chute
la industriaavcola,pero debensertomadosen considera-
cin por diagnosticadorese investigadores.
cionesde pollos y pavos.Sepresentaen todo el mundo,en
especialen reasde EVA que rodeana los ros Misouri,
Ohio y Misissipi, dondela enfermedadpareceseroriginal.

El microorganismo Histoplasma capsulatum prolifera
de manera regular en medios de cultivo y suelo, como un
moho de color blanco a pardo que presentaesporasdedos tipos:
1) microconidios esfricos como espinas diminutas, de 3 a
4 .un de dimetro y 2) esfricos o raramente hendidos,
macroconidios de 8 a 12 J.lmde dimetro, con proyecciones
digitales espaciadas de manera irregular. El microorganis-
mo prolifera en la fase similar a levadura, pero con dificul-
tad. Requiere una temperatura de 37 C, un medio rico en
protena, de preferencia sangre, y concentracionesaltas de
humedady bixido de carbono.
La fase de micelio crece en medio de Sabouraud, agar
dextrosa, papa, gelatina o pan, a cualquier temperatura. Las
colonias parecen ser blancas a parduscas despus de dos
semanas.Las hifas ramificadas segmentadastienen 2.5 J.lmde
REFERENCIAS
Dodge, H.J. 1965. The association of a bird-roosting site with
infection of school children by Histoplasma capsulatum. Am
J Publ Health 55:1203-1211.
La criptococosis es una enfermedad del ser humano y de los
animales.En el ser humano se caracteriZApor una meningitis.
Sus sinnimos son torulosis, torula, meningitis por levadu-
ras y blastomicosis europea.
En 1894, se inform de un hongo encapsulado similar
a levaduras en lesiones humanas. Aunque no se ha diagnos-
ticado como patgeno en aves, y no se han producido
epizootias, su importancia para la salud pblica y su presen-
cia en ambientes de aves justifican su exposicin.
La enfermedad se encuentra ampliamente distribuida
alrededor del mundo y aunqueno es de importancia econmica
en la crianza de aves, hay muchos informes espordicos en
aves de zoolgico.
El hongo pertenece al grupo de levaduras imperfectas
agrupadas bajo el nombre de Cryptococcus neoformans.
Se reproduce por gemacin; las clulas son perfectamente
esfricas y estn rodeadas por una cpsula mucilaginosa
espesa.El dimetro de la clula es de 4 a 6 .tm y la cpsula
tiene un espesorde 1 a2 .tm.Crecebien en un plazode 48 horas
a 30 C en agar glucosa.
Bisbocci (1), aisl criptococos de una faisn con ente-
rohepatitis. Se infectaron de manera experimental pollos
que desarrollaron la enfermedad. Las lesiones estuvieron
constituidas por granulomas y un proceso necrtico en el
hgado, intestinos, pulmones y bazo.
lrifeccionesmicticas . 375
anchura, y dan origen a las clarnidiosporas, a menudo en
cadenascon clulas redondas grandes de 20 Ilm de dimetro.
Dodge (1) encontr al microorganismo en muestras de
un estorninio en Italia y en muestras de tierra de un patio
escolar; una proporcin elevada de los nios de la escuela
result positiva a la histoplasmina.
El diagnstico se basa en tres criterios: cultivo del
microorganismo, histopatologa y sensibilidad a la histo-'
plasmina. La histopatologa caracterstica es una prolifera-
cin de clulas reticuloendoteliales, muchas de las cuales
contienen formas de levaduras.
Los casos reconocidos de histoplasmosis en seres hu-
manos y animales no se han tratado con xito. Hay cierta
evidencia de que la enfermedad se produce en animales de
una manera leve no reconocida.
Emmons (3), asombr al mundo de la salud pblica
aislando C. neoformans en 16 de 19 instalaciones y 63 de
111 muestras de defecacin de pichones. El microorganis-
mo se encontr en los sitios de excrementos, pero no se aisl
de20 pichonesexaminados.Pareciproliferar como sapr-
fito. Bishop y colaboradores (2) confirmaron esos hallazgos
aislando C. neoformans en 6 de 13 muestras de nidos y
excrementos de pichn.
Staib (5), aisl criptococos de 28 muestras fecales
obtenidas de 20 l especies de aves de jardines zoolgicos y
tiendas de animales en Alemania; 12 grmenes aislados
fueron de canarios, uno de un pichn silvestre, y el resto de
psitcidos y otras aves. Fragner (4), aisl criptococus de he-
ces de 48 pichones, 13 aves de corral, 7 faisanes, 10 vencejos
de hogar, 4 brajos y 3 pinzones.
Las infecciones se pueden diagnosticar mediante cultivo
del microorganismo. La histopatologia demostr ser en extre-
mo til en el diagnstico de casosen mamiferos. Una caracte-
ristica significativa es la ausenciade una reaccin inflamatoria
excepto en etapastardias, cuando terminan los efectos de la
compresin y se produce una reaccin inflamatoria crnica.
La tincin con mucicarmina es especifica; muestra mltiples
esporasen gemacin, con la cpsulaespesateida de oscuro.
El pronstico es muy grave para mamiferos infectados
y no se conoce tratamiento satisfactorio alguno.
376 . Enfermedades de las aves
REFERENCIAS
l. Bisbocci,G. 1938.Infectiousentero-hepatitisin fowls dueto
a cryptococcus.Nouvo Ercolani43:290-314.
2. Bishop,R.H., R.K. Harnilton,and J.M. Slack.I960.Theisola-
tionof cryptococcusneoforrnansfrom pigeonnests.Abstr W
Va Bu" 26:31-32.
3. Ernrnons, C.W. 1955. Saprophyticsourcesofcryptococcus
Durante aos, han habido numerosos informes de aisla-
mientos micticos provenientes de todas las clases de aves;
varios de ellos podran debersea infecciones oportunistas.La
revisin ms completa de varias de estas infecciones se
encuentra en una bibliografa parcialmente comentada
acerca de micosis aviares por Barden y colaboradores (1).
En otra revisin (5), Wobeser y Saunders notificaron varios
casos de oxalosis pulmonar en humanos y animales a partir
de una infeccin con Aspergillus niger. Estos hongos pro-
ducian cantidades apreciables de cido oxlico, el cual a su
vez originaba la necrosis del tejido circunvecino al desarro-
llo micelial. Se proporcion una descripcin detallada para
el caso de un gran bho cornudo (Buba virginianus).
Ranck y colaboradores (3) describieron la dactilario-
sis, una nueva enfermedad mictica de las aves. De una
parvada de 65 000 aves, 200 de ellas resultaron afectadas
por encefalitis mortal originada por el hongo termoflico
Dactylaria gallapava. La enfermedad se reprodujo experi-
REFERENCIAS
l. Barden, E.S., U.L. Chute, D.C. O'Meara and U. T., Wheel-
wright. 1971. A bibliography of aviaR mycosis (partially
annotated). College ofLife Sciences and Agriculture. Univer-
sity ofMaine, Orono, pp. 1-193.
2. Georg, L.K., B. W. Bierer, and W.B. Cooke.1964. Encepha-
litis in turkey poults due to a new fungus species. Sabouraudia
3:239-244.
3. Ranck, F.M., Jr., K. Geor~, and U. Wallace. 1974. Dacty-
(Captulo 16)
neofonnansassociatedwith fue pigeon(Columbalivia). Am
J Hyg 62:227-232.
4. Fragner, P. 1962.Isolationof cryptococcusfrom bird reces.
Csl EpidemMikrobiol Immunoll 1: 135-139.
5. Staib, F.1961.C.neoformansin bird reces.Zbl Bakt 1,(orig.)
182:562-563.
mentalmente mediante una suspensin de esporas inyectada
en el saco areo torcico posterior izquierdo, seno maxilar
izquierdo y cerebro; resultaron lesionescerebralessemejantes
a las del brote natural. Georg y colaboradores (2) describie-
ron a esto hifomicete dematiseotermofilico como el agente
causal de esta encefalitis en avesy Waldrip (4) inform de un
brote en 60 000 aves con una mortalidad de 3 a 5%. En este
ltimo caso, tambin se aisl al microorganismo de mues-
tras de cama de las naves avicolas; se sugiri que el aserrn
de la cama pudo haber introducido al microorganismo.
Otras infecciones micticas poco frecuentes han in-
cluido a Paecilomyces variota, Geotrichum candidum y
Trichophyton verrucosum.
Tales casos, aunque sin importancia y poco frecuentes
en apariencia,debencomunicarse.El diagnstico de las enfer-
medadesmicticas cadavez esms complejo. Particularmente
si se relaciona con efectos micotxicos en el desarrollo de
lasaves.
.
lariosis a newly recognized fungus disease of chickens. Avian
Ois 18:4-20.
4. Waldrip, D.W., A.A. Padhye, L,. Ajello, and M. Ajello.
1974.lso1ation ofDactylariagallopava from broiler-house litter.
Avian Ois 18:445-451.
5. Wobeser, G., and J.R. Saunders.1975. Pulmonaryoxalosis
in association with Aspergillus niger nfection in a great
horned ow1. (Buho virginianus.) Avian Os 19:388-392.
 B. w:-Calnek
INTRODUCCiN
Este captulo se refiere a una diversidad de padecimientos
relacionados y no relacionados que poseen un comn deno-
minador simple: el carcter neoplsico. Algunos han sido
estudiados ampliamente debido a su considerable importan-
cia econmica. Otros, han servido como modelos para estu-
diar diversos fenmenos de neoplasias; de hecho, la
investigacin mdica ha encontrado en la oncologa aviar
un recurso abundante. Para este captulo las neoplasias se
dividen en dos categoras principales, dependiendo de que
se conozca el agente etiolgico.
Los tumores inducidos por virus son principalmente de
origen mesodrmico y transmisibles. Se describen cinco
enfermedades o complejos de enfermedades, cada una en
una seccin separada debido a su diferenciacin etiolgica.
Una, la enfermedad de Marek (EM) es una enfermedad
linfoproliferativa que afecta al sistema nervioso perifrico
y, en un grado mayor o menor, a otros tejidos y rganos
viscerales; el origen es un herpesvirus.
La segunda est integrada por un grupo de leucosis,
sarcomas y neoplasias relacionadas inducidas por varios
retrovirus RNA relacionadosde maneraestrecha(llwnados en
la actualidad grupo leucosis/sarcoma). En este grupo sobre-
sale la leucosis linfoide, otra enfermedad linfoproliferativa,
que afecta de manera principal la bolsa de Fabricio y rganos
viscerales. Tambin se incluyen otras neoplasias de origen
hematopoytico (eritroblastosis, mieloblastosis, mielocito-
matosis,y ciertasneoplasiasrelacionadascomo el nefroblasto-
ma y la osteopetrosis). Estos padecimientos, junto con los
sarcomasy otros tumores del tejido conjuntivo, se encuentran
relacionados etiolgicamente y se exponen como un grupo.
Una tercera seccin, describe padecimientos relacio-
nados con el grupo del virus de la reticuloendoteliosis (REY,
del ingls reticuloendotheliosis virus). Algunos miembros de
este grupo relacionado antignicamente de retrovirus
que contienen RNA (no relacionados con el grupo leuco-
sis/sarcoma) ocasionan padecimientos no neoplsicos
en patos, otros parece que originan neoplasias linfoides en
~77
pavos, y ciertos microorganismos aislados inducen reticu-
loendoteliosis o linfomas de origen en clulas B o T en
pollos infectados de manera experimental.
La cuarta seccin explica con brevedad un padecimien-
to en pavos llamado enfennedad linfoproliferativa, cuyo
origen es aparentementeotro retrovirus RNA que es distinto
tanto del REY como de los grupos leucosis/sarcoma.
Los tumores de etiologa desconocida se describen
necesariamente slo con base en las caractersticas morfo-
lgicas y se exponen en la seccin final. Abarcan una amplia
variedad de neoplasias benigna.~y malignas derivada.~ de
tejido muscular, epitelial y nervioso; membranas serosas;y
clulas pigmentadas.
La clasificacin y nomenclatura de las neoplasias
transmisibles conocidas representa un problema. El dilema
se debe en gran parte a dos factores. En primer lugar,
muchas cepasde virus parecentener caractersticas multipo-
tentes; o sea, a veces pueden inducir una diversidad de
neoplasias. En segundo lugar, algunos de los virus inducen
ciertas lesiones patolgicas dificiles de diferenciar de aque-
llas provocadas por otros virus no relacionados. Las dos
enfermedades linfomatsicas prevalentes, llamadas en la
actualidad leucosis linfoide y enfermedad de Marek, son en
particular causantes de confusin en lo referente a este
ltimo punto y aunque slo se observan de manera infre-
cuente tumores linfoides inducidos por REY, o slo bajo
condiciones experimentales, se pueden agregar a la confu-
sin. El problema se complica por el hecho de que la mayor
parte de las parvadas y muchas aves (incluyendo a veces
a las utilizadas con propsito experimental) estn infectadas
con ms de un agente y es prcticamente imposible exami-
nar una cepa de virus, sino tambin observar muchas veces
efectos de un segundo virus no relacionado con el tumor.
La prevalencia de varios virus no relacionados (y relaciona-
dos, pero diferentes) en aves de experimentacin usadas
para el paso de una cepa dada de virus, origin sin duda
poblaciones mixtas de virus en la mayor parte de los casos
(en especial, en los estudios iniciales). Este factor debe
tomarse en consideracin en los argumentos acerca del
carcter multipotente de algunos virus.
378 . Erfermedades
de las aves
Retrovirus RNA Grupo leucosis/sarcoma
Grupo reticuloendoteliosis
Herpesvirus lONA \(irus de la enfermedad de Marek
La eleccin de latenninologa para estecaptulo (cuadro
17-1), se basaen aquella adoptadaoriginalmente por la World
Veterinary Poultry Association (2) e incluye las modifica-
ciones en uso actual. El sistema de clasificacin que acom-
paa a dicha nomenclatura est diseado especialmente
para el modo de presentacin que sigue, es decir, la catego-
rizacin de enfennedades o complejos de enfennedades
mediante el tipo del agente, en vez de la manifestacin
patolgica. Donde parece apropiado, se ha recurrido a la
subdivisin dentro de las enfennedades, segn el tipo de
agente por medio de su expresin patolgica.
La incidencia e importancia de las neoplasias en
aves slo se pueden estimar de modo general. Feldman y
Olson (3), citaron infonnes (1915 a 1955) en los cuales la
incidencia de tumores, excepto para la neurolinfomatosis y la
osteopetrosis,vari de 3 a 190/0.De manero ms reciente, se
tiene la ventaja de los datos acumulados por el United States
Department o/ Agriculture (USDA), provenientes de los
rastros de aves bajo inspeccin federal. Estos datos demos-
traron que se increment notablemente la incidencia de
"leucosis" en pollos jvenes (probablemente casi todos
EM), durante periodos de 10 aos, comenzando desde 1961.
Hubo un aumento gradual en los decomisos por
leucosis en pollos jvenes, de casi 0.1% en 1961 a ms de
1.5% en 1968 a 1970 (5). Despus de 1970, la tendencia se
invirti y los decomisos en aves jvenes regresaron a sus
promedios de 1961, indudablemente por la vacunacin de
los pollos de engorda contra EM. Sin embargo, durante los
aos pico, se decomisaron a causa de la leucosis a ms de
40 millones de aves jvenes (casi 50% de todos los deco-
misos) y se consider que era uno de los problemas ms
serios a los que se enfrent la industria avcola.
En aves maduras, los decomisos por leucosis fueron
casi consistentes y mucho menores (menos de 0.5 millones
(Captulo 17)
Leucosis
Leucosis linfoide
Eritroblastosis
Mieloblastosis
Sarcomas y otros tumores del tejido
conjuntiva
Fibrosarcoma, fibroma
Mixosarcoma, mixoma
Sarcoma ostegeno, osteoma
Sarcoma histioctico
Neoplasias relacionadas
Hemangioma
Nefroblastoma
Hepatocarcinoma
Osteopetrosis
Reticuloendoteliosis
Leucosis linfoide
Enfermedad de Marek
de aves, por lo general, menos de 10% de todos los decomi-
sos). Los indices de decomisos por otros tumores, varios de
los cuales eran leiomiomas del mesoslpinx, fueron en
realidad mucho mayores (hasta cinco veces) que aquellos
de la leucosis. Debido a que gran parte de las prdidas por
enfermedades leucositicas se desarrollan durante los
periodos de crecimiento y de produccin, la presencia de
lesiones macroscpicas al sacrificio resulta un pobre ndice
de su incidencia e importancia reales.
En EVA, durante 1967 las prdidas anuales se ubica-
ron en ms de 150 millones VSD, antes de la intro-
duccin de las vacunas contra EM (1). En 1985, Purchase
(5) estim que los beneficios derivados en la industria
avcola de EVA, como resultado de la vacunacin contra
EM, totalizaron casi 170 millones VSD anuales. Esto inclua
una mayor produccin de huevo y menores prdidas por
causas ajenas a EM, como beneficios indirectos, as como
el efecto directo de disminuir la mortalidad y los decomisos
por EM. En algunas parvadas, pueden ser importantes las
prdidas por leucosis linfoide, pero tal vez la mortalidad
slo constituya una pequea porcin de las prdidas
econmicas originadas por esta enfermedad. Los estudios
efectuados por Gavora y colaboradores (4), y Spencer y
colaboradores (6), han demostrado que la menor produccin
de huevo y una mayor mortalidad por otras causas diferen-
tes a la leucosis linfoide, se relacionan con infeccin por
virus de la leucosis linfoide y que el impacto econmi-
co total puede ser extremadamente importante. Los esfuer-
zos actuales para reducir el ndice de infeccin o para
erradicar la infeccin, podran disminuir notablemente
este impacto. La incidencia de neoplasias distintas a los
tumores linfoides parece ser baja y de importancia econ-
mica cuestionable.

REFERENCIAS
l. AAAP. 1967. Report of the AAAP-SponsoredLeukosis
Workshop.Avian Ois 11:694-702.
2. Biggs, P.M. 1962. Someobservationson the propertiesof
cells from the lesionsofMarek's diseaseandIymphoidleuk-
osis. Proc 13thSympColstonResSoc,pp. 83-99.
3. Feldman, W.H. and C. Olson. 1965.Neoplasticdiseasesof
the chicken.In H.E. Biesterand L.H. Schwarte(eds.).Ois-
easesofPoultry, 5th ed. Iowa StateUniversity Press,Ames,
lA, pp. 863-924.
4. Gavora, J.S., J.L. Spencer,R.S. Gowe, and D.L. Harris.
INTRODUCCiN
La ms comn de las enfermedades linfoproliferativas de
los pollos consiste en la enfermedad de Marek (EM), que se
caracteriza por una infiltracin mononuclear en una o ms
de las siguientes estructuras: nervios perifricos, gnadas,
iris, varias vsceras, msculo y piel. Un herpesvirus provoca
la EM, que es transmisible y se puede distinguir etiolgica-
mente de otras neoplasias linfoides de las aves.
La termnologa ha sido confusa. La amplia variedad
de signos clnicos y expresiones patolgcas, que dependen
principalmente de la ubcacin de las lesiones, condujo a
establecer una variedad igualmente extensa de trminos
para identificar los padecimientos. La infiltracin mononu-
clear de los nervios perifricos produce un crecimiento
macroscpico y ocasiona parliss. El carcter inflama- varios aspectos de la EM, las citas para este captulo sern
torio de algunas de las lesiones nerviosas perifricas deter-
min que Marek (273), dentificara la enfermedad como una
poli neuritis. Los sinnimos empleados despusincluyeron
neuritis, neurolinfomatosis gallinarum y parlisis de
pastoreo. Por la infiltracin mononuclear del iris, que ori-
gina cambios que van desde despigmentacin hasta opaci-
dad griscea, se aplican trminos de tipo de ceguera, ojo
gris, iritis, uvertis y linfomatosis ocular. Las lesiones
leucsicas en varios rganos viscerales y msculos a menu-
do se conocen simplemente como linfomatosis visceral, y
las de la piel como leucosis de la piel. En 1961, Biggs (22)
promovi el uso del trmino enfermedad de Marek para
distinguir con claridad al padecimiento de aquellas enfer-
medades linfoproliferativas etiolgicamente distintas. Este
trmino es de empleo comn.
Con anterioridad al empleo de vacunas, la EM consti-
tua una amenazaeconmica grave para la industria avcola,
ya que originaba prdidas anuales intensas. Como las vacu-
nas no resultan 100% efectivas, an hay prdidas, pero ya
no son un problema grave. Purchase (371), estim que las
prdidas por mortalidad y decomiso a causa de EM ascen-
dieron a cerca de 12 millones de USO en EUA en 1984. No
obstante, cuando se combinan con prdidas econmicas a
Enfermedades
neoplsicas. 379
1980. Lymphoid leukosis virus infection: Effects on produc-
tion and mortality and consequences in selection for high egg
production. Poult Sci 59:2165-2178.
5. Purchase, H.G. 1985. Clinical disease and its economic
impact.1n L.N. Payne (ed.). Marek's Disease: Developments in
Veterinary Virology. Martinus NijhoffPublishing, Boston, pp.
17-42.
6. Spencer, J.L., J.S. Gavora, and R.S. Gowe.1980. Lymphoid
leukosis virus: Natural transmission and nonneoplastic ef-
fects. Cold Spring Harb ConfCel1 Prolif7:553-564.
B.W Calneky RL. Witter
causa del costo de la vacuna y su aplicacin, y reduccin en
la produccin de huevo, el total fue de 169 millones de USD
en EUA y de 943 millones de USD en todo el mundo.
Purchase y Witter (375), han hecho un repaso extenso
de la bibliografia relacionada con la EM y las preocupacio-
nes de salud humana, en particular por el cncer humano.
Estos autores citan mltiples informes de estudios virolgi-
cos, patolgicos, serolgicos y epidemiolgicos que dan
apoyo a una conclusin de que no hay relacin etiolgica
entre el virus de la EM (MDV, del ingls Marek's disease
virus) o cualquiera de los virus de la vacuna contra EM y el
cncer humano.
La bibliografla acerca de la EM es voluminosa y cre-
ciente. Debido a la dificultad cada vez mayor de citar todas
las publicaciones pertinentes, y como se dispone en la
actualidad de varias revisiones muy completas acerca de
un tanto ms selectivas que en ediciones previas. Esto ser
en particular verdadero en lo referente a bibliografia
antigua. Siempre que sea posible, la referencia a las re-
visiones sustituir muchas de las posibles citas individuales.
Una fuente en especial til de la EM es el libro de autores
mltiples titulado: Marek's Diseasec Scientific Basis and
Methods o/Control, editado por L.N. Payne (332). Asimis-
mo, las memorias de varios simposios internacionales acerca
de la enfermedad de Marek (366, 367, 368), aportan res-
menes de los diversos aspectos de la enfermedad.
HISTORIA
El informe de Marek en 1907 (273) de parlisis en gallos a
causa de infiltracin mononuclear en los nervios perifricos
y races de los nervios raqudeos, es probablemente el
primer relato de la enfermedad. En EVA se inform de
brotes desde 1914; las observaciones subsecuentes de la
enfermedad procedieron de Holanda, Gran Bretaa y mu-
chos otros pases (citados en 24).
380 . Enfermedades
de las aves
Al agregarse observaciones a la descripcin inicial de
Marek, se hizo aparente que las lesiones no estaban restrin-
gidas a la mdula espinal y los nervios perifricos. Se
comprendi que la ceguera se acompafiaba a menudo de
parlisis, y que lesiones extranerviosas comprendan linfo-
mas viscerales, en particular en el ovario, e infiltracin del
iris y del cerebro. Se han observado brotes de la llamada EM
agudacon ndices de mortalidad excepcionalmenteelevadosy
preponderancia de linfomas viscerales, cuando menos des-
de 1949 (21), y se volvieron muy frecuentes entre 1960 y
1970.
Los intentos para transmitir la enfermedad, que a me-
nudo no tuvieron xito (citados en 318), junto con descrip-
ciones de lesiones macroscpicas y microscpicas,
constituyeron gran parte de los esfuerzos de investigacin
durante los decenios de 1920 y 1930.
La importancia de la constitucin gentica en lo refe-
rente a la susceptibilidad a la enfermedad, surgi con el
trabajo clsico de Hutt y Cole (191). Sus estudios, que se
iniciaron en el decenio de 1930, establecieron la base para
los esfuerzos de controlar las prdidas por medio de la
seleccin gentica de las reproductoras.
Durante el periodo de 10 aos que comenz a princi-
pios del decenio de 1960, hubo una sucesin excepcional de
hallazgos de investigacin que tuvieron un efecto profundo
en la EM, y de hecho, en la investigacin de cncer en todas
las especies, incluyendo al ser humano. El primer avance
de orden mayor fue el xito en la transmisin regular de la
enfermedad (29, 422). La vida relacin celular del agente
(30), hi~o que la identidad del agente fuera elusiva. No fue
sino hasta 1967 cuando investigacionescasi simultneas,pero
independientes, en Gran Bretaa (32, 107) y EUA (301,456)
descubrieron al herpesvirus como el agente etiolgico, lue-
go se tuvo xito en su propagacin en cultivos celulares.
Al cultivo e identificacin del virus siguieron una
verdadera inundacin de datos en los cuales se mostraron
su epizootiologia, gran parte de su patognesis y muchos
aspectos inmunolgicos de la enfermedad. Un recuento
histrico de este trabajo, que vino de muchos laboratorios,
lo proporcion Witter (492). Quizs el desarrollo prctico
ms importante fue la atenuacin del virus y el xito en su
aplicacin como una vacuna contra la EM (109, 110).
A!!nque superada por otras vacunas, sta fue la primera
vacuna prctica eficaz contra el cncer en cualquier especie,
y debe reconocerse como un avance de orden mayor en la
ciencia mdica.
Los hallazgos de Fabricant y colaboradores (142) res-
pecto a que la infeccin por MDV puede inducir aterioscle-
rosis en pollos, tiene profundas implicaciones como un
modelo para el mismo padecimiento en el ser humano. Este
descubrimiento, junto con los estudios continuados de las
caractersticas oncgenas e inmunolgicas de la EM como
un modelo de infeccin oncgena por herpesvirus en otras
especies, y la necesidad de desarrollar vacunas alternativas
u otros mtodos de control para parvadas con frascos de
vacunacin, garantiza que la investigacin de la enfermedad
proseguir. Como sucedecon la mayora de lasenfermedades
infecciosas, la preponderancia de las investigaciones con-
temporneas acerca de EM, se basaen estudios moleculares.
Pueden hallarse detalles histricos adicionales en una
revisin de Payne (330).
(Capitulo 17)
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
La EM existe en paises productores de aves en todo el
mundo, de acuerdo con la revisin de Purchase (371). Muy
probablemente, toda cria de pollos efectuada en reas en las
cuales prevalecen las aves de corral experimentan cierta
prdida, pero los sistemas de informacin varian y es dificil
determinar la incidencia verdadera.
En EVA, la incidencia previa a la disponibilidad de las
vacunas n9 era uniforme, en gran parte debido a los brotes
repetidos, agudos, explosivos, en ciertas zonas geogrficas.
Las prdidas eran en especial elevadas en reas en donde
era intensiva la crianza de aves de corral (pollos de engorda).
Es probable que estas reas continen teniendo un riesgo
mayor an con la vacunacin. Esta distribucin irregular
puede representar la existencia de una forma ms virulenta
de la enfermedad, que puede presentarse de modo epizo-
tico en ciertas zonas (23). Varios informes dan crdito a la
implicacin de aislamientos MDV excepcionalmente viru-
lentos en las fallas vacunales en ciertas granjas o en algunas
reas(136,351,406,524;
vasetambin497).
Purchase(371), not que hay una incidenciaestacional
en pollos de engorda con prdidas ms altas durante los
meses de invierno, supuestamente a causa de una disminu-
cin en la circulacin de aire.
Los datos acerca de decomisos provenientes de la
VSDA, ofrecen la informacin ms definitiva acerca de
la incidencia variable e inconsistentede la enfermedaddentro y
entre zonas;en la figura 17-1 se ilustran algunos ejemplos.
. ETIOLOGA
Clasificacin
El virus de la enfermedad de Marek es un herpesvirus
relacionado a la clula (32, 107,301,456,515), con propie-
dades linfotrpicas similares a las de los herpesvirus gam-
ma. No obstante, su estructura molecular y organizacin
genmica son similares a los de los herpesvirus alfa (48). El
virus de la enfermedad de Marek es el virus prototipo del
grupo de MDV y se le designa como serotipo 1.
Tambin se consideran como parte del grupo MDV, a
dos grupos adicionales de herpesvirus no oncgenosaislados
a partir de pavos (230, 516) Y pollos (28, 101), respectiva-
mente, y por tanto se incluyen en este capitulo. Los aisla-
mientos no oncgenos de pollo se denominan como MDV
serotipo 2y a los herpesvirus de pavo, denominados HVT
con base en una termino logia temprana (516), se le designa
como virus de serotipo 3. La clasificacin serotipica para
MDV y HVT (51, 52), se basa en el reconocimiento de
epitopes antignicos comunes y distintos para cada serotipo,
Excepto en donde se indique lo contrario, MDV se refiere
a los virus de serotipo 1.
Morfologa y morfogness
Kato e Hirai (227) y Schat (397), han revisado la morfologa
y la morfognesis de MDV. En general, las partculas virales
son las tpicas para aquellas descritas para otros herpesvirus.
 Enfermedades
neoplsicas. 381

Q)
Oro
-+-'
c
Q)
u
'-
o
o..

B
0.12

Figura 17-1. Decomisos en EUA, en pollos de engorda jvenes por enfermedad de Marek. A. Promedios anuales de 1960 a
1994. B. Promedios mensuales de 1985 a 1994. (Datos del National Agriculture Statistics Service.)

Por lo comn, los viriones se observan en el ncleo y con
menor frecuencia en el citoplasma o espacios extracelulares.
Las partculas desnudas hexagonales o nucleocpsides, de
85 a 100 nm de dimetro, y las partculas cubiertas de 150
a160 nm de dimetro, pueden observarse en cortes delgados
de cltivos celulares infectados. Las partculas virales ob-
servadasen preparaciones teidas negativamente de epitelio
de folculo piloso lisado (FPL), tienen envolturas que miden
de 273 a 400 nm y que aparecen como estructuras amorfas
irregulares (72). Las preparaciones de cortes delgados del
FPL, revelan gran cantidad de partculas del herpesvirus con
envoltura citoplsmica en clulas Queratinizantes.
382 . Enfermedades
de las aves (Captulo 17)

En general, la morfologa de HVT se asemeja a la de
MDV. Sin embargo, en cortes delgados, las nucleocpsides
de HVT muestran por lo comn una apariencia cruzada
nica (302).
La morfologa de MDV serotipo 2 no se ha estudiado
en detalle, pero se han visualizado partculas tpicas (402).
En la figura 17-2, se muestra la morfologa de los
viriones de MDV y HVT.
DNA VIRAL
Propiedades fisicas
El DNA del MDV es una molcula lineal de tira doble que
tiene una densidad elstica de 1.706 g/mL, con composicin
bsica de relacin de guanina ms citosina de 46%, y un
peso molecular de 108 a 120 x 106 daltones (93, 179, 251),
que es equivalente a un tamao de 166 a 184 pares de
kilo base. La densidad elstica y la relacin de guanina ms
citosina del DNA de HVT es por lo general similar a la del
DNA de MDV (252); ambos son dificiles de separar
del DNA de la clula husped, pero se han descrito tcnicas
de preparacin (220). La infectividad del DNA de MDV se
ha demostrado tanto in vitro como in vivo (218).
Organizacin estructural
Los tres serotipos tienen estructuras genmicas constituidas
por una regin singular larga y una regin singular corta,
cada una limitada por repeticiones invertidas (93). Se han
construido mapas flsicos de restriccin de fragmentos de
endonucleasa para MDV (153) y HVT (193), pero an no
para el serotipo 2 de MDV (320). Con baseen la hibridacin
cruzada de fragmentos de DNA clonados, los genomas de
los tres serotipos se encuentran organizados similarmente,
o colineales (193, 320). Sin embargo, se han observado
diferencias menores, pero potencialmente importantes en
los genomas. El genoma difiere en tamao; MDV es el ms
largo, HVT el ms pequeo y el de MDV serotipo 2 resulta
intermedo (93, 179). Los tres serotipos difieren sustancial-
mente en sus patrones de digestin de laendonucleasa de
restriccin (157, 179,391,448), pero comparten una homo-
loga importante a nivel del DNA, en particular con ciertos
genes individuales como gB, gC, gD y gH (116,417,533,
539). En la figura 17-3 se ilustra el tamao y laorganizaci6n
estructural de los genomas de los tres serotipos viraJes.
Genes vira/es yantigenos
Los esfuerzos por identificar y localizar a los 70 a 80 genes
especificos o regiones genmicas relacionados con ciertas
funciones biolgicas en los tres serotipos, contina apor-
tando informacin til y se est acumulando conocimiento,
en particular con MDV. La ubicacin aproximada de los
genes identificados para cada serotipo, se sefialan en la
figura 17-3.
A pesar de que se han identificado tantos como 46
polipptidos especificos de virus mediante la inmunopreci-
pitacin de extractos de clulas infectadas con MDV o HVT
(194, 479, 480), slo se conoce bien a algunosde ellos
(antigeno A, antigeno B y pp38), por tener importantes
propiedades antignicas o funcionales. Para gran parte de
los mtodos de deteccin, son criticos los anticuerpos mo-
noclonales especificos como ei M26 para el antigeno A
(197), lAN86 para el antigenoB(449), Y el H 19 para pp38
(258).
Los genes reconocidos de MDV pueden agruparse en
las siguientes categorias: oncogenicidad relacionada, gluco-
proteinay otros. En el cuadro 17-2 se enlistan los principa-
les genes,productosgnicosy sus funciones probables, y
algunosde stostambinseabordanms adelante.
Genes relacionados con la oncogenicidad
Tres genes o secuencias de DNA, que podran relacionarse
con la oncogenicidad del MDV serotipo 1, incluye genes
que flanquean las 132 repeticiones de pares de bases, de
pp38 y mEq. En el MDV atenuado, se ha identificado y
mapeado una regin de expansin heterogneaque contiene
mltiples repeticiones de bases de pares (rbp) en la regin
de repeticin inversa que flanquea la nica porcin larga del
genoma (154, 272, 450). Esta regin se ha identificado
como una familia de genes que contiene tres exones (42,
241). Por lo general, las cepasvirulentas tienen pocas copias

Figura 17-2. Micrografas electrnicas de MDV y HVT. A. Corte delgado de fibroblasto de embrin de pollo cultivado infectado
con HVT. Se ven mltiples nucleocpsides con la estructura interna tpica en forma de cruz (flecha). 70 OOOx. B. Corte delgado
de fibroblasto de embrin de pollo cultivado infectado con MDV que muestra viriones envueltos en una vescula nuclear
60 OOOx. C. Corte delgado del FPL de pollo infectado con MDV que muestra viriones envueltos dentro de las inclusiones
citoplsmicas Ntese la diferencia en morfologa comparada con B.70 OOOx(Nazerian).
 Enfermedades
neoplsicas. 383

4
17

MDV-2

.6 4

HVT

4. ~.

I I I I I I I I I I I I I I I I I I I
Kbp o 20 40 60 80 100 120 140 160 180

terminal repeticin
~ -
ari, origen de !a replicacin vira!: larga de repeticin: ~ - linterna larga: ~ - repeticin
interna corta:~ - t~rminalde repeticincorta ~ largonico: -- cortonico:

Figura 17-3. Diagrama estructural de los genomas de los tres serotipos del virus de la enfermedad de Marek (MDV). Debajo
de cada gen ama se indica la ubicacin y direccin de transcripcin de los principales genes vira les con flechas slidas (vase
cuadro 17-2 para los cdigos de genes). Arriba de cada genoma se indican los sitios de restriccin BamH1 y con letra los
principales fragmentos. (Preparado por R.F. Silva).

de 132 rbp y las cepas atenuadas poseen mltiples copias
(223, 389), una distincin que constituye la base de la
diferenciacin mediante PCR (20, 447, 542). La funcin de
estaregin requiere de mayor estudio, pero el hallazgo de que
los oligonucletidos complementarios (antisentido) a las
copias de 132 rbp, inhiben la proliferacin de lneas celula-
res de linfoblastoides (231), puede aportar una luz inicial.
El gen pp38 se ha clonado y secuenciado (119, 120).
Esto resulta de inters, debido a que su producto, una
fosfoprotena de 38kD, se expresa de manera variable en
tumores y lneas celulares (293, 294) y debido a que no
existe algn homlogo en los herpesvirus de mamferos
(120). En el MDV serotipo 2 (321)yen HVT(452) tambin
hay homlogos de pp38, pero ningn gen parece relacio-
narse de manera cercana al pp38 de MDV.
El antigeno a pp38, es un complejo de protena fosfo-
rilada especfico de virus que contiene polipptidos 39, 36
Y 24 kD, los cuales se demostraron en el citoplasma de
linfocitos infectados de manera latentemente y transforma-
dos por MDV, as como clulas infectadas de manera pro-
ductiva incllJyendo al (199, 293, 294). Este antigeno puede
demostrarse en clulas infectadas de manera y en clulas
tumorales de EM (119, 199), as como en clulas infec-
tadas de manera latente productiva con MDV serotipo 1
excepto, curiosamente, la cepa CVI988 y sus derivados
(527). La expresin de pp38 es variable (o inconsistente),
pero puede potenciarse mediante tratamiento con IUdR
(202) o transfeccin con el gen ICP4 (365). El antigeno
pp38 puede tener algn valor diagnstico cuando se encuen-
tra en clulas tumorales.
 1 mEq mEq 40 1 Se asemeja al gen junlfos
2 UL1 gL 25
3 UL19 MCP 150
4 UL22 gH 91 1,
5 TK TK 39 1,3
6 98 g8, 49,60.100 1 Proteccin inmunitaria
Antgeno B
7 UL30 DNA polimerasa 130 1
8 UL32 gp82 82 1,
9 UL39 RR1 92 1,2,3
10 UL40 RR2 38 1,2,3
11 UL44 gC, 57-65 1,2,3 Estimula los anticuerpos AGP
Antgeno C
12 UL47 92
13 UL48 VP16 49
14 UL49 28
15 UL53 gK 40
16 UL54 ICP27 55
17 pp38 pp38 38 1,2,3 Expresado en lneas celulares y
algunos tumores
18 ICP4 ICP4 155
19 SORF1 10
20 SORF2 20 Homologia con el virus de la
viruela aviar
21 US1 ICP22 20 1,3
22 US10 VP22 24 1,3
23 SORF3 41 1,3
24 US2 30 1, 3
25 US3 Protena cinasa 45 1, 3
26 SORF4 17 1
27 US6 gO 43 1, 3
28 US7 gl 38 1,3
29 US8 gE 54 1, 3

g(gp), glucoprotena; PIC, protena intracelular; kD, Kilodalton; PPC, protena principal de cpside; mEq, EcoQ de Marek; fp, fosfoprotena;
RR, ribonucletido reductasa; SORF, cuadro abierto de lectura; TK, tmidina cinasa; UL, longitud nica; US duracin nica; VP, protena de
virin. Los nombres de los genes y de los productos gnicos se basan en homlogos a HSV
Cuadro preparado por LF Lee.

MEq (EcoQ de Marek) se expresa en clulas transfor-
madas (214). Este gen tiene homologa con el tipo de cierre
de leucina de oncogenes y tambin codifica para un dominio
rico en prolina, caracterstico de otra clase de factores de
transcripcin (214). Una regin promotora de este gen,
contiene secuencias que asemejan el elemento de choque de
calor (213). El producto protenico de mEq no se ha carac-
terizado.
Todos los mapas de genespotenciales relacionados con
oncogenicidad, se encuentran cercanos en las regiones re-
petidas del genoma de MDV. En los linfomas por EM, la
expresin de los genes, determinada por transcripcin, se
encuentra muy limitada a una zona similar del genoma
localizadoen o cercade las regiones de repeticin (477, 411,
465) Y en otra regin cercanaal gen lCP4 (316). Con el fin de
estableceruna relacin causal entre cualquiera de estosgenes
y la oncogenicidad, se requerirn de ms investigaciones.
Genes de glucoprotenas
El gen gC codifica a la glucoprotena conocida como ant-
geno A (117) Y resulta de inters debido a su amplia expre-
sin en clulas infectadas de manera productiva.
El antgeno A identificado originalmente en lquidos
flotantes de cultivos celulares infectados mediante pruebas
de precipitacin en agar gel (PAG) (109), se ha caracteriza-
do como una glucoprotena (gp57/65) de 57 a 65 kD (116,
200, 206, 207). Se demuestra en la superficie celular y en el
citoplasma de clulas infectadas de manera productiva; es
secretadaactivamente por clulas infectadas, no parece estar
relacionada a la oncogenicidad y tal vez sea el antigeno que

origina los anticuerpos detectados en antisueros de conva-
lescientesmediante PAG. La produccin de antgeno A, dis-
minuye con el pasaje seriado de MDV en cultivos celulares
(109, 196), probablemente debido a una menor transcrip-
cin del gen del antgeno A (491).
El gen gB (392), el cual codifica al antgeno B, resulta
importante porque su producto protenico se ha relacionado
con respuestas inmunitarias protectoras (305, 319, 393).
El antgeno B, identificado de manera original mediante
PAG como un antgeno no secretado (109), es un complejo
de tres glucoprotenas con pesos moleculares de 100, 60 Y
49 kD (gp 100, gp60, gp49) (95, 198, 205, 312, 449). El
antgeno se ubica en la superficie celular y en el citoplasmade
clulas infectadas de manera productiva (227). Induce anti-
cuerpos neutralizantes(123, 319). Se han notado diferencias
entre los antgenos B de los tres serotipos virales (533);
existen mltiples eptopos en el antgeno B (260, 271).
El gen gD (388) no se expresa in vitro (47), aunque la
presencia de anticuerpo s antigD en suerosde convalecientes
(539), argumenta por lo menos una expresin limitada
in vivo. Las deficiencias en la expresin de gD, tal vez se
relacionen con la incapacidad de MDV para producir virio-
n~ infectantes, explicando as la naturaleza relacionada con
clulas del virus (47). No obstante, la delecin de gD no
anula la cflpacidad de MDV para infectar pollos y disemi-
narse por medio de contacto (287).
Otros genes de glucoprotenas caracterizados incluyen
gE (45, 47, 417, 540), gH (417), gI (45, 47, 388, 540), gK
(381) y gL (532).
Otros genes
Se ha identificado a una cantidad de otros genes y se han
establecido o inferido algunas funciones, por medio de
comparaciones con homlogos en otros herpesvirus. Varios
genes codificadores de enzimas que podrian estar implica-
dos en la replicacin se han reconocido, por ejemplo, timi-
dina cinasa, ribonucletido reductasa y la DNA reductasa
(249, 275, 416, 466). Los genes predecidos para codificar
proteinas tegumentarias incluyen a UL49, UL48, UL47 y
UL46 (531). El UL48 puede codificar para el homlogo de
VPI6 (242), que se encuentra implicado en otros herpesvi-
rus con la trans-activacin de genes inmediatos tempranos.
Otros genes de este ltimo tipo, codifican proteinas que
regulan de manera probable los eventos relacionados con la
replicacin viral e incluyen a ICP4 e ICP27 (7, 381). Las
transcripciones antisentido del gen ICP4 podrian relacionar-
se con la latencia (90). En los tres serotipos se han identifi-
cado los origenes de la replicacin (42, 89, 452). Aunque
varias secuencias gnicas de MDV representan homlogos
del herpesvirus simple, tambin se han identificado secuen-
cias nicas, por ejemplo, SORFI, SORF2 y SORF3 (46).
Ya que no se han hecho intentos por discutir cada gen o
secuencia gnica probable, y dado que la lista de genes
conocidos crece de manera rpida, el lector debe revisar la
bibliografla actual con fines de mayor informacin.
Por medio de pruebasAF, con suerosde convalecientes,
se han demostrado los antigenos de membrana viral (94, 204,
280,282,529) Y los antigenos internos virales (69, 369, 461)
de las caracteristicas moleculares no especificadas. Pro-
bablemente, ambos tipos de antigenos sean mezclas de
antigenos producidos coordinadamente en clulas infectadas
Enfermedades neoplsicas 38:
de maneraproductiva. Aunque no bien definidos, estosantge-
nos contribuyeron a varios estudios iniciales y todava tienen
utilidad como indicadores de infeccin viral. El antgeno
pp40, detectable mediante el anticuerpo monoclonal
2BN90 en el ncleo de las clulas nfectadas (248), se
encontr en todos los MD V serotipo l probados, incluyendo
a varias cepas CVI988; todava no se ha identificado el gen
para este antgeno.
Vectores vira/es
Una estrategia en desarrollo para las vacunas aviares, es el
uso de los tres serotipos de MDV como vectores de expre-
sin viral para genesextraos (148,457). Tales vectores han
expresado genes de otros microorganismos como el de la
enfermedad de Newcastle o Escherichia coli, o de otros
serotipos de MDV (274, 288, 289, 295, 393). Una ventaja
de las vacunas de MDV vectorizadas por herpesvirus es su
capacidad para inducir inmunidad contra EM as como el
producto del gen extrao (289).
Recombinacin y mutacin
Todava no se ha demostrado la recombinacin expontnea
entre los tres serotipos de MDV y con probabilidad no es
comn, a pesar de la frecuencia de infecciones concomitan-
tes en el mismo tejido (99) o clula (310). No obstante, los
tres serotipos desarrollan rpidamente caractersticas mo-
leculares y biolgicas alteradas, despusde pasajesseriados
in vitro (109,448, 509, 528), indicando que pueden existir
mutaciones espontneas. Se han descrito un mutante de
MDV sensible a la temperatura (509) y un mutante de HVT
que era resistente a la inhibicin por fosfonoacetato (255).
La evolucin gradual de los patotipos hacia una mayor
virulencia y los cambios en las propiedades biolgicas de
MDV durante un retropasaje in vivo (499), apoyan adems
la mutabilidad de los MDV. El cocultivo in vitro de MDV
con retrovirus aviares result en la insercin expontnea de
LTR de los pro virus retrovirales en el genoma de MDV, a
menudo en sitios preferenciales (208, 215).
Replicacin viral
La replicacin de MDV, MDV serotipo 2 y HVT es la tpica
de otros herpesvirus relacionados con clulas y ha sido
revisada por Kato y Hirai (227) y Ross (387). Para la
infeccin inicial de los cultivos o pollos mediante virus
libres de clulas, los viriones cubiertos penetran a las clu-
las susceptibles por medio de absorcin y penetracin con-
vencionales, lo cual sucede en el trmino de una hora en
cultivos celulares. El proceso se acelera mediante quelado-
res tal como el cido etilendiaminotetractico (EDTA) en el
caso de MDV (1). La infeccin inicial por virus relacionados
con clulas y la diseminacin de la infeccin iniciada ya
sea por virus libres de clulas o relacionados con clulas, se
desarrolla por contacto directo con las clulas infectadas.
La transferencia clula a clula de la infeccin in vitro se
potencia por la fusin celular (182) y por lo comn est
acompaada por la formacin de puentes intracelulares
(222), y sepresumeque es el principal modo de disemina-
cin viral tanto in vitro como in vivo. La replicacin viral
del DNA sucede durante la faSe S de la replicacin celular
(245). Los ndices de replicacin varan con el serotipo y el
grado de pasaje de la cepa viral.
386 . Enfermedades de las aves
Se reconocentres tipos generalesde interacciones
rus-clulas:productiva,latentey transformadora.
Infeccin productiva
En la infeccin productiva, hay replicacin del DNA viral,
se sintetizan antigenos y en algunos casos se generan par-
ticulas virales. El nmero de copias de genoma por clula
puede exceder las] 200 (225). Hay dos tipos de infeccin
productiva. La infeccin productiva completa con MDV en
el FPL de pollos provoca el desarrollo de un nmero abun-
dante de viriones recubiertos, por completo infecciosos
(72). En una infeccin productiva-restrictiva, se originan
antigenos, pero la mayor parte de los viriones producidos
no estn recubiertos y, por tanto, no son infecciosos. No
obstante, puede haber un nmero variable de viriones cu-
biertos en las clulas cultivadas, y stos pueden obtenerse
libres de clulas e infecciones por medio de la rotura de las
clulas en agua destilada ( 1] 4), o un estabilizador apropiado
(73, ] 00). Se ha descrito una cepa variante de HVT que
libera cantidades abundantes de virus libres de clula en el
medio de cultivos de clulas infectadas (530).
En todos los tipos de clulas, la infeccin productiva
es litica y conduce a una formacin de cuerpos de inclusin
intranucleares, destru.ccin celular y, en el pollo, la forma-
cin franca de lesin necrobitica. Debido a esto, a la
infeccin productiva se le ha denominado citolitica y los
trminos se usan como sinnimos (66). Se observa polica-
riocitosis en fibroblastos cultivados, y es un componente
principal de las placas o focos virales que se usan a menudo
y como un marcador en las valoraciones de virus.
Los antigenos presentes en las clulas infectadas de
manera productiva, por lo menos en las infecciones comple-
tamente productivas en las cuales se originan viriones cu-
biertos, probablemente representen los productos de una
cantidad de genes virales expresados.
En los fibroblastos infectados de manera productiva,
la mayor parte del genoma del MDV se transcribe (387,
45]). Puede detectarse RNA viral transcrito tanto en el
ncleo como en el citoplasma (387). Se han descrito dife-
rencias en transcripcin entre la infeccin productiva con
cepas virulentas y atenuadas del serotipo 1 (38, 42).
En la infeccin productiva en cultivos de clulas influ-
yen varios factores. Se necesita arginina (28]). El proceso
de replicacin requiere de la sintesis de DNA polimerasa
(4]), la cual puede ser inhibida por fosfonoacetato (254) y
fosfonoformato (383). El efecto de otros inhibidores de la
replicacin del MDV lo ha repasado Ross (387). El tamao
de placa aument o disminuy con distintas dosis de di me-
tilsulfxido en el medio de cultivo (279). Aunque puede
producirse interfern o cuando menos algunas cepas
de MDV y HVT (]88, 22]), su efecto en la duplicacin del
virus parece leve (9). En la velocidad de crecimiento in vitro
del MDV y del HVT tambin influyen la temperatura del
cultivo y el tipo celular.
Infeccin latente
Las infecciones latentes no son productivas y pueden detec-
tarse nicamente mediante hibridacin con sondas de DNA
o mtodos diseados para activar el genoma viral, como en
el cultivo in vitro; slo se encuentran cerca de cinco copias
del genoma viral (387). Aunque algunos genes pueden
(Captulo 17)
transcribirse (465), no sucede la traslacin y por lo comn
no se encuentran antgenos relacionados con el virus o con
el tumor (78, 426). Sin embargo, el cultivo in yitro resulta
en la produccin de antgenos y partculas virales (78, 88,
92), representando una liberacin de la latencia. Por lo
menos dos citocinas producidas por cultivos de clulas de
bazo estimuladas mediante concavalina A, pueden ayudar a
conservar la latencia en los linfocitos cultivados (56); una de
stasse ha identificado definitivamente como interfern, el
cual ha demostrado suprimir la produccin de antgenos
virales inmediatos-tempranos, tempranos y tardos en linfo-
citos infectados de manera latente (487). Curiosamente, el
interfern result ms eficaz en la supresin de los genes
virales en las etapas tardas de latencia que durante las
iniciales. Se ha demostrado infeccin latente, luego de la
infeccin de pollos con virus del serotipo 2 y 3 (442).
Holland y colaboradores (186), han informado de bajos
valores de expresin de gB en tejidos linfoides infectados
de manera latente con HVT, pero esto puede indicar ms
bien la reactivacin viral en clulas seleccionadasen vez de
la latencia. De hecho, puede indcirse la reactivacin selec-
tiva de las clulas infectadas de manera latente, mediante el
tratamiento con ciclosporina o betametazona (57), pero no
por medio de la infeccin con virus inmunosupresores
como el de la enfermedadinfecciosade la bolsao el de la
reticuloendoteliosis (58).
Infeccin transformadora
Por definicin, la infeccin transformadora se desarrolla en
clulas transformadas por el serotipo 1 del MDV. A diferencia
de la infeccin latente, en la cual existe el genoma viral, pero
que slo se expresa en cierto grado, el fenotipo transformado
se caracteriZA por una expresin ms amplia del genoma del
MDV, resultando en ocasiones en la produccin de antgenos.
Las clulas transformadas contienen cerca de 5 a 15 copias del
genoma viral (387), aunque la cantidad promedio vara en
lneas celulares diferentes bajo condiciones distintas, tal vez
en relacin a la proporcin de clulas infectadas de manera
productiva en la poblacin (253, 180,303). El DNA viral de
las clulas transformadas se encuentra altamente metlado,
mientras que al mismo tiempo no se detect metilacin en el DNA
viral de las clulas infectadas de manera productiva (224).
Puede transcribirse una porcin del genoma viral (451)
Y se ha identificado y mapeado una cantidad de transcrip-
ciones en las clulas transformadas. De estas transcripcio-
nes, algunas (181, 477), pero no todas (187), difieren de
aquellas provenientes de clulas infectadas de manera
productiva. De los diversos antgenos virales, slo se ha
detectado a pp38 en las clulas transformadas (202, 294),
pero resulta variable la frecuencia de las clulas que expre-
san pp38. En lneas de clulas linfoblastoides, tambin se
ha identificado al antgeno pp40 (248). No se detectaron
antgenos en las clulas de linfomas o lneas de clulas
linfoblastoides mediante pruebas AF con sueros de conva-
lecientes, excepto por clulas' ocasionales que con pro-
babilidad se hayan convertido a una infeccin productiva
(4, 75) Y por definicin ya no se transforman ms.
Algunos linfocitos transformados pueden ser inducidos
para generar antgenos virales mediante tratamientos con yo-
dodesoxiuridina (79, 134, 248) o por cultivo a temperaturas
subptmas (8, 79).

Se detect un antgeno de superficie relacionado con
el tumor de EM (MATSA, del ingls MD tumor-associated
surface antigen), en clulas de linfomas de EM y lneas
celulares linfoblastoides derivadas de linfomas (355,521.).
Este antgeno no se detect en las superficies de las clulas
infectadas de manera productiva (521.). Aunque al inicio no
pareci que se relacionarancon la mayor parte de los linfocitos
infectados de manera latente (78, 426), los MATSA tambin
se detectaron en lifocitos de pollos vacunados con HVT o
cepas no oncgenas de MDV (237, 352, 404); estudios
posteriores con anticuerpos monoclonales (259, 266) mos-
traron que los MATSA estaban presentes en las clulas T
activadasde pollos no infectados (278). Por tanto, la MATSA
se le considera hoy en da como un antgeno husped y est
claro que no es especfico de tumores. No obstante, an es
de importancia en el diagnstico diferencial de la EM.
Integracin del DNA viral
Ha resultado dificil determinar el grado en el que se integra
el DNA viral dentro del genomade la clula huspeddurante
las infecciones productiva, latente o de transformacin. Los
informes iniciales indican una ausenciade integracin (471)
o una mezcla de DNA integrado y episomal (226, 395). El
DNA viral se relacion con cromosomas de dos clases de
tamaos separadospor centrifugacin de gradiente de den-
sidad (190), Y con los cromosomas nmeros 2 y 4 mediante
hibridizacin in situ (227), dando apoyo adicional a la idea
de que se produce cierta integracin. De manera ms recien-
te se ha demostrado mediante hibridacin fluorescente in
si/u, que el DNA viral se integra a los cromosomas en 2 a
12 sitios, aunque fueron diferentes los patrones de integra-
cin entre las lneas celulares (127). En las clulas de
linfoma primario, la integracin se desarroll al azar en
mltiples sitios, pero no se detectaron genomas de MDV
circulares y virindeDNA lineal (128). Estos datos tambin
sugieren que los linfomas por EM tienen un origen clnico
(127,128), una observacin novedosa con implicaciones
importantes para los mecanismos de oncognesis.
Diferencias entre los serotipos
En la mayor parte de los informes, la replicacin del MDV
y del HVT es similar. Los tres serotipos inducen infeccin
productiva en cultivos de fibroblasto permisivo. La infec-
cin latente tambin se origina con todos los virus. A pesar
de ello, la infeccin transformadora slo se ha demostrado
con el MDV virulento. Como el HVT y el MDV serotipo2
no son oncgenos (402, 516), no se han derivado lneas
celulares equivalentes a las derivadas de los linfomas de
EM. No obstante, se ha derivado una lnea de clulas espl-
nicas de un pollo vacunado con HVT (238), que tiene
genomas tanto de MDV como de HVT (180). No se tiene la
certeza de cul virus es el causante de la transformacin,
pero es interesante la capacidad de coexistir de ambos
genomas en una clula simple. Calnek y colaboradores (75)
tambin aislaron HVT y MDV infecciosos de una lnea
celular sencilla.
Produccin de lotes de virus
Los cultivos de clulas infectadasde maneraproductiva
han sido una fuente comnde desarrollode virus relacio-
nadoscon clulaspara los tres serotiposviralesy para las
Enfermedades neoplsicas 38;
existencias de HVT libre de clulas. El virus libre de clulas
de los serotipos 1 y 2 se obtiene mejor de los cultivos de
clulas de FPL (virus de bajo pasaje) o de clulas infectadas
(virus de alto pasaje), aunque pued~n obtenerse cantidades
reducidas por virus de bajo pasaje ..:~ clulas infectadas
lisadas in vi/yo. Se han descrito tcnicas para la produccin
y criopreservacin de lotes de virus tanto libres como rela-
cionados con clulas (30, 73, 460).
Estabilidad V desinfeccin
Hay MDV y HVT en estadosya searelacionados con clulas
o libres de clulas,que tienenpropiedadesde modo consi-
derable distintas de supervivencia.
Los lotes de MDV o HVT relacionados con clulas,
pueden criopreservarse mediante mtodos estndares y al-
macenarsea -196 C (460). Sin embargo, la infectividad de
tales lotes se relaciona directamente con la viabilidad de las
clulas contenidas en dichas preparaciones. En condiciones
ideales, la vida media de las vacunas relacionadas con
clulas puede ser de 2 a 6 horas (475).
Los preparados de MDV libres de clulas conseguidos
de la piel de pollos infectados, se inactivaron cuando se
trataron durante 10 minutos a pH 3 u 11 y se almacenaron
duante dos semanasa 4 C, cuatro das a 25 C, 18 horas a
37 C, 30 minutos a 56 C o 10 minutos a 60 C (68). MDV
libre de clulas proveniente de la piel o ya seaMDV o HVT
de los cultivos celulares infectados puede almacenarse a
-70 C o liofilizarse (73). La caspa, la cama y las plumas de
las aves infectadas resultan infectantes y contienen presu-
miblemente virus libres de clulas provenientes de la unin
de FPL a los restos celulares. La infectividad de tales
materiales se retuvo por 4 a 8 mesesa temperatura ambiente
(184,513) Y por lo menosdurante 10 aosa4 C (62), pero la
infectividad se inactiv por una variedad de desinfectantes
qumicos comunes mediante un tratamiento de 10 minutos
(70, 185). La supervivencia de los virus en la cama puede
afectarse de manera adversa por una mayor humedad (513).
La potencia de las vacunas relacionadas con clulas
como de aquellas libres de clulas puede alterarse de manera
adversa por la temperatura de almacenaje, tcnica de re-
constitucin, eleccin del diluente, tiempo de conservacin y
temperaturaposterior a la reconstitucin (167, 308, 327, 446).
Clasificacin de las cepas
Serotipos
BIow y Biggs (51, 52), clasificaron al grupo de herpesvirus
MDV en tres grupos distintos correlacionados con las pro-
piedades biolgicas (vase seccin anterior). Normalmente
se utilizan dos anticuerpos monoclonales especficos de tipo
para determinar el serotipo viral (195, 258).
Aunque pueden distinguirse mediante pruebas serol-
gicas, los tres serotipos tambin comparten mltiples anti-
genos comunes. Por tanto, el suero contra un serotipo
reaccionar de ordinario con los antigenos de los dems
serotipos, aunque un poco menos intensamente que con los
antigenos homlogos (52).
Con el serotipo viral se encuentra relacionada una can-
tidad de caractersticas biolgicas (28, 397). Los virus del
serotipo 1 de bajo pasaje que crecen mejor en fibroblastos
388 . Erfermedades
de las aves
de embrin de pato o en cultivos celulares de rifin de pollo,
lo hacen de manera lenta, y producen pequefias placas. Los
virus del serotipo 2 que crecen mejor en fibroblastos de
embriones de pollo, crecen de manera lenta y originan
placas medianas con algunos sincitios grandes. Los virus
del serotipo 3 (HVT) que se desarrollan mejor en fibroblas-
tos de embriones de pollo, lo hacen rpidamente y originan
grandes placas. Pueden extraerse virus ms infecciosos a
partir de las clulas infectadas con HVT, que de aquellas
clulas infectadas con virus de los serotipos 1 a 2.
Patotipos
La virulencia u oncogenicidad se relaciona solamente con
los MDV del serotipo l. Dentro de este grupo, se reconoce
una gran variacin en el potencial patgeno y sin alguna
duda representa un continuo desde aquellos casi avirulentos
hasta los que tienen mxima virulencia. Se propuso una
clasificacin patotpica (495,496), en la cual se designaban
tres tipos de virus y acrnimos relacionados como leve
(mMDV), virulento (vMDV) o muy virulento (vvMDV). La
patotipificacin de los aislamientos virales implica pruebas
de patogenicidad en pollos vacunados y sin vacunar (500);
no se han desarrollado otros mtodos que no sean in vitro.
Los prototipos son las cepas CU2 (453) de mMDV, la JM
(422), GA (135) Y HPRS-16 (372) de vMDV, y las cepas
Md5 (524) y RBIB (408) de vvMDV. Se ha sospechado o
pensado de patotipos que exceden la virulencia de vvMDV
y se ha informado por lo menos de una de tales cepas, la
584A (504).
Se reconoce un patrn de evolucin en la virulencia de
las cepas de MDV. Por varios aos, EM fue una enfermedad
clsica inducida por los virus del patotipo mMDV. A finales
del decenio de 1940, se observ primero una forma ms
virulenta de EM (21), relacionada con los virus del patotipo
vMDV, que se convirti en el patotipo dominante durante
el decenio de 1960. Las cepas virales del patotipo vvMDV,
se observaron primero a finales del decenio de 1970 (136),
principalmente en parvadas vacunadas contra HVT con
prdidas excesivas por EM, y actualmente parece ser el tipo
dominante.
Ciertas caractersticas biolgicas tambin se encuen-
tran relacionadas con los patotipos del serotipo 1 del MDV,
pero son ms pronunciadas entre las cepas de bajo y alto
pasaje (atenuadas). El pasaje seriado in vitro (por lo general,
se requieren de 30 a 70 pasajes) resulta en la atenuacin de
los aislamientos virulentos (109,385,494). Las cepas ate-
nuadas crecen con mayor facilidad in vitro, pero originan
ttulos menores de viremia in vivo (508), lo cual puede estar
relacionado con una disminucin notable en la capacidad
para infectar, replicar o ambos, en linfocitos (410). La
produccin de antgeno A se encuentra reducida o ausente
(109). Las cepas atenuadasno se diseminan bien entre pollos
mediante contacto (125, 499). Ciertas cepas se atenuan de
manera incompleta e inducen lesiones menores en pollos
susceptibles (50,344,499). Las cepas sobreatenuadasno se
replican en pollos protegidos (240, 509). El potencial de creci-
miento in vivo de los aislamientos atenuadosdel serotipo 1, se
ha mejorado por medio de retropasaje en pollos (126, 499),
aunqueen un casotambin se increment'la virulencia (499).
La incidencia de tumores inducidos por cepas de baja
virulencia del serotipo 1 de MDV se incrementa por infec-
(Captulo 17)
cin in ava o por inmunosupresin(74, 77). Los virus de
los serotipos2 y 3 permanecieronsiendono oncognicos
despusde tratamientossimilares(77, 402).
Sistemas de husped de laboratorio
El MDV se ha propagado y valorado en pollos recin
nacidos, cultivos de tejido y huevos embrionados. Las lneas
celulares linfoblastoides de linfomas de EM tambin son
sistemas de laboratorio del husped importantes.
Pollos
Los pollos recin nacidos inoculados con serotipo 1 viru-
lento de MDV, desarrollan lesiones que pueden detectarse
histolgicamente en ganglio s, nervios y ciertas vsceras
despus de 2 a 4 semanas. La respuesta depende en grado
considerable de la susceptibilidad gentica del pollo y la
virulencia del MDV aislado. La presencia del virus o anti-
cuerpos, que puede detectarse en las pruebas in vitro, o la
presencia de antgeno relacionado al virus detectado
por pruebasAF en tejido, tambin son respuestasde husped
especificas de pollos inoculados con infeccin por EM. To-
das estas respuestasse aumentan en grado muy manifiesto
en aquellos polluelos que carecen de anticuerpo s matemos
contra MDV (59). La induccin de lesiones especificas del
virus en la membrana del ala (87), o en la pulpa de pluma
(290), constituyen sistemasaltemos de husped que propor-
cionan acceso directo al sitio de desarrollo de la lesin.
Cultivos celulares
Los fibroblastos del embrin de pato o las clulas de rin
de embrin de pollo cultivados resultan adecuados para la
propagacin de aislamientos de MDY de bajo pasaje (107,
456). El MDY atenuado y los virus de los serotipos 2 y 3
proliferan bien en cultivos con fibroblastos de embrin de
pollo (28, 402). Los cultivos infectados suelen desarrollar
lesiones focales separadas,constituidas por agrupamientos
de clulas redondas refrctiles en degeneracin cuando ma-
duran. Estas lesiones se llaman focos o placas (figura 17-4).
Las lesiones suelen ser menores a 1 mm de dimetro y de
densidad celular variable. Las clulas afectadas pueden
contener dos a varios cientos de ncleos, y se observan de
ordinario cuerpos de inclusin intranuclearestipo A. A pesar
de la liberacin de clulas redondas en el medio al madurar
las placas, no se observan reas grandes de lisis celular.
Se desarrollan placas de serotipo 1 luego de 5 a 14 das
de aislamiento primario y de 3 a 7 das despus de la
adaptacin al cultivo y de ordinario se enumeran por medio
de examen microscpico. Se han descrito diferencias en
el desarrollo y morfologa de las placas de serotipo 1 en c-
lulas de pollo y pato (458,514) Y en placas inducidas por los
tres serotipos virales (28, 397). Asimismo, se han usado
otros sistemas de cultivo celular, como piel de embrin de
pollo (361), o explantes traqueales (379).
El serotipo 1 de MD Y, pero no el serotipo 2, puede crecer en
linfocitos esplnicos de pollo in yitro (80). Se efectan pasajes
mediante la adicin de clulas esplnicas frescas a la suspen-
sin de cultivo celular cada dos das, y se vigila la infeccin
por medio de inmunotluorescencia. El HYT puede crecer de
manera similar en cultivos de clulas esplnicas de pavo, pero
el antgeno vira! se observa pocas veces, si es que alguna.
 Enfermedades
neoplsicas. 389

Figura 17-4. Lesiones focales en clulas cultivadas infectadas con varios serotipos de MDV. A. Pasaje bajo de serotipo 1 de
MDV en clulas de rin de pollos cultivadas de un pollo infectado, nueve das. B. Pasaje bajo de serotipo 1 de MDV en
fibroblastos de embrin de pollo (FEP), cinco dias. C. Pasaje alto de serotipo 1 atenuado de MDV en fibroblastos de embrin de
pollo (FEP), cinco das. D. Pasaje bajo de serotipo 2 de MDV en FEP, ocho das. E. Pasaje bajo de serotipo 3 de HVf en FEP,
cuatro das. F. Pasaje bajo de HVf en FEP, 12 das. Todas las fotos sin teir, cerca de 40x.
390 . Enfermedades de las aves
Embriones
Se desarrollan pstulas con virus (figura 17-5) en la mem-
brana corioalantoides (MCA) de embriones de pollo des-
pus de la inoculacin del saco vitelino con preparados de
MDV celular (27, 49). Tambin se han utilizado embriones
para la evaluacin de la vacuna de EM, ya que cadavez esms
frecuente la vacunacin in ava en el campo. En estecaso, los
embriones se inoculan normalmente con virus vacunales en
el saco amnitico en el da 18 (431). El potencial de creci-
miento del MDV del serotipo 1 es menor que para los
serotipos 2 y 3 en los embriones de 18 das (428).
Lneas celulares linfoblastoides
Estas lneas fueron desarrolladas por primera vez a partir de
linfomas de EM (4, 67, 78, 298, 339) que crecen de manera
continua en el cultivo de clulas sin fijacin al vaso de
cultivo. Las lneas celulares linfoblastoides tambin pueden
establecerse a partir de linfocitos obtenidos de lesiones
tempranas (4 a 6 das posinfeccin [PID, inducidas en el
pliegue del ala o msculo pectoral por medio de la inyeccin
de una mezcla de MDV y clulas renales algenas. Todas
las lneas, ya sean de linfomas de pollo o de lesiones locales
tempranas, tienen marcadores de clulas T; aquellas de los
linfomas por lo general son CD4+/CD8-, mientras ql1e
aquellos de las lesiones tempranas pueden ser CD4+/CD8-,
CD4-1CD8+ o CD4-1CD8- (412). La mayor parte de estas
lneas pueden denominarse como "productoras", ya que
una proporcin reducida (1 a 2%) de las clulas entran en
infeccin productiva (355). Los virus se pueden aislar con
facilidad de la mayor parte de las lneas celulares, aunque
se han desarrollado varias lneas celulares no productoras,
en las cuales es limitada o ausente la evidencia de expresin
de genoma(304, 339, 471). En una de estas lneas (MDCC-
RPl), el genoma de MDV puede ser incompleto, ya que no
se ha aislado algn virus en estudios in vitro o in vivo (304).
El cultivo prolongado puede resultar en una expresin re-
Figura 17-5. MCA de embrin de pollo de 19 das de edad
inoculado por el saco vitelino a los cuatro dias con sangre
de pollos infectados con aislamiento JM.
(Captulo 17)
ducida del genoma de MDV (277). En gran parte de, pero
no en todas, las lneas celulares de EM establecidas a partir
de linfomas, se encontr que mostraban una aberracin
cromosmica en la cual una amplificacin del DNA result
en una banda G de ms y en una interbanda en el brazo corto
de un homlogo del cromosoma 1 (40,285). Se encontr,
que la aberracin slo seestableca de manera poco frecuen-
te en las lneas EM establecdas en lesiones de EM (286), Y
queda por determinar si existe alguna relacin entre esta
modificacin y la transformacin neoplsica.
Los ndices de xito para el establecimiento de lneas
celulares de linfomas de EM, han mejorado a causa de una
mejor metodologa (79, 339). Se ha informado de una l-
nea celular generada a partir de infeccn in vitro (201). En
la actualidadse disponede mltiples lneascelulares(298) que
comprenden varias de linfomas de EM en pavos. Las clulas
de la lnea MDCC-RPl se ilustran en la figura 17-6.
. PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedesnaturales y experimentales
Por mucho, los pollos resultan los huspedesnaturales ms
importantes para la EM; en otras especies (citadas en 71),
la enfermedad es poco frecuente y probablemente carezca
de importancia real, con la posible excepcin de la codorniz.
Los virus de la enfermedad de Marek aislados ya sea
de pollos o de la codorniz japonesa, se utilizan para repro-
ducir la EM tanto en codornices como en pollos (235, 358,
359). Sin embargo, para la codorniz parece ser ms patgeno
el MDV de codorniz que el MDV de pollo (203). Adems,
de alguna manera result diferente la patognesis de la
infeccin (203) y la vacuna contra EM de herpesvirus de
pavo, fracas en el propsito de proteger a las codornices
contra el desafio utilizando MDV (228). Powell y Rennie
(353), encontraron que los hibridos de pollo-codorniz eran
susceptibles a EM.
Otros gneros del orden Galliformes (en especial Ga-
[tus), incluyendo 1:1gallina roja y la de la selva de Ceiln,
tienen evidencias viro lgicas o serolgicas de infeccin por
Figura 17-6. Frotis de la lnea celular MDCC-RP1. Ntese
la morfologa linfoblastoide caracterstica y las figuras mit-
sicas. Giemsa, 1500x (Nazerian.)

MDV (102, 488), pero en otrasespeciesaviaresen las cualesse
ha informado de lesiones sugerentesde EM, no se ha podido
confirmar la relacin etiolgica establecida (vanse 71).
Se afirm transmisin experimental de EM en faisanes
(171,212). Los gorriones resultaron refractarios a la infeccin
(235), mientrasque los patosseinfectaron, pero sin enfermedad
despus de la inoculacin con MDV (18). Varias especies
de mamferos, que comprenden cricetos, ratas, marmotas y
monos (cynomolgus, rhesus, bonnet) fueron refractarios a
la infeccin con MDV virulento (108, 183,385,436,438).
Transmisin
El contacto directo o indirecto entre aves origina la propa-
gacin del virus, parece que por va area (Vanse 26). Las
clulas epiteliales en la capa queratinizada del epitelio esca-
moso estratificado del folculo de la pluma, replican virus
por completo infectantes (72) y actan como una fuente de
contaminacin al ambiente. El virus relacionado con las
plumas y la caspa es infectante (19,72), Y el polvo conta-
minado de los gallineros contina siendo infectante cuando
menos varios meses de 20 a 25 C y durante aos a 4 C
(63).
Muchos pjaros aparentemente normales son portado-
res que pueden transmitir la infeccin (235). La infeccin
probablemente persiste de manera indefinida (518). La di-
seminacin continua del virus por las aves infectadas, y la
resistencia del virus (vase etiologa), permiten comprender
con facilidad la prevalencia de la infeccin.
Estudios referentes a la transferencia a huspedes del
MDV fueron repasados por Witter (493). Se observ que
los escarabajos oscuros (Alphitobius diaperinus) transpor-
tan de modo pasivo el virus; sin embargo, garrapatas libres
en el material usado en los suelos, mosquitos y oocistos de
coccidias no pudieron relacionarse con la transmisin.
De maneraaparente,no hay transmisin vertical de MDV
(511) y la transmisin de la hembra a su progenie, como
resultado de la contaminacin externa del huevo tambin es
improbable, debido a la pobre supervivencia del virus a la
temperatura y humedad empleados para 11)incubacin (70).
La transmisin experimental se efecta de manera ms
consistente inoculando a pollitos de un da de edad genti-
camente susceptibles con sangre, suspensionestumorales o
virus libre de clulas o mediante contacto directo o indirecto
con las aves infectadas. La exposicin a la inhalacin o
instilacin intratraqueal con el uso de virus libres de clulas
tambin resulta eficaz para la transmisin experimental.
Con la inoculacin de suspensiones de clulas tumorales
siempre existe el riesgo de inducir tumores por trasplante
celular, a pesar de ello, el trasplante no es la causa ordinaria
de las lesiones en las aves experimentales (323).
La transmisin de los virus de serotipos 2 y 3 se expone
bajo herpesvirus de pavo y pollo.
Periodo de incubacin
El periodo de incubacinde la EM inducida experimen-
talmente est de manera considerablebien establecido
(vaserepaso 63, 337, 371). Los pollitos inoculadosal
primer da de edadexcretanvirus comenzandoaproxima-
damentedos semanasposterioresa la infeccin(PI) (234),
Enfermedades neop/sicas 391
con diseminacin mxima entre las semanas 3 y 5 (493).
Las infecciones citolticas de los 3 a 6 das PI son seguidas
por lesiones degenerativas en rganos linfoides dentro del
plazo de 6 a 8 das PI. Pueden encontrarse infiltraciones
mononucleares en nervios y otros rganos despus de cerca
de dos semanas(334). Sin embargo, los signos clnicos y las
lesiones macroscpicas por lo general no se presentan sino
hasta las semanas3 y 4 (333, 422).
Aunque estas cifras representan la incubacin ms
corta, puede haber alguna variacin considerable. Los mis-
mos factores que influyen en la incidencia de la enfermedad
tambin afectan al periodo de incubacin. stos compren-
den la cepa del virus, la dosis, el estado de los anticuerpos
matemos y la va de infeccin, as como la edad, lnea
gentica y sexo del husped.La induccin de tumores dentro
de lOa 14 das despus de inoculacin de material celular
es sugestiva de una respuesta de trasplante, si bien puede
producirse muerte por un "sndrome de mortalidad tempra-
na" tan pronto como de los 8 a 12 das PI (524).
Es dificil determinar el periodo de incubacin de la
enfermedad en condiciones de campo. A pesar de que a
veces hay brotes en aves tanjvenes como de 3 a4 semanas,
los casos ms graves se inician despus de las 8 a 9 sema-
nas, y de ordinario es imposible determinar el momento y
las condiciones de exposicin. Purchase (371), not que los
signos clnicos en las parvadas de ponedoras comerciales a
menudo no se aprecian sino hasta las 16 a 20 semanas, y
pocas veces tardamente como hacia las 24 a 30 semanas.
Nicholls (309), corrobor un brote tan tardamentecomo hacia
la semana60. La parlisis transitoria que afecta en ocasiones
a las aves se desarrolla cerca de las 6 a 10 semanas.
Signos
Mltiples investigadores han descrito signos relacionados
con la EM, como se presenta en la revisin de Biggs (24).
En general, son aquellos relacionados con paresia progresi-
va asimtrica y, ms adelante parlisis completa de una o
ms de las extremidades. Como pueden afectarse uno o va-
rios nervios, los signos varan de ave a ave. La afectacin
del ala se caracteriza por la cada del miembro. Si se daflan
los nervios que controlan a los msculos del cuello, la
cabeza puede estar inclinada hacia abajo y puede haber
cierto grado de tortcolis. La afectacin vagal puede provo-
car parlisis y dilatacin del buche, o jadeo, o ambas cosas.
Como las perturbaciones locomotoras se reconocen con
facilidad, la incoordinacin y la marcha titubeante pueden
ser los primeros signos observables. Una actitud en particu-
lar caracterstica es la del ave que tiene una pata estirada
hacia adelante y la otra hacia atrs como resultado de paresia
unilateral o parlisis de la pata.
Un sndrome de parlisis pasajera relacionado con la
EM, se ha descrito y reproducido (vanse 418), aunque se
ha observado con poca frecuencia desde que se practica la
vacunacin; las aves afectadas muestran grados variables
de ataxia y parlisis corporal parcial o total, empezando 8 a
12 das despus de la inoculacin del virus y persistiendo
durante 1 a 2 das. Muchas de las aves afectadas se pueden
recuperar, slo para morir pocas semanas despus por EM
clnica. Parece ser que el sndrome es resultado de edema
cerebral vasgeno (243, 467, 468).
392 . Enfermedades de las aves
Con los brotes agudos de EM, el sndrome es mucho
ms explosivo y se caracteriza al inicio por una elevada
proporcin de aves con depresin intensa. Unos cuantos das
despus,algunas de ellas, pero no todas, desarrollan ataxia y
parlisis unilateral o bilateral subsecuentede las extremida-
des; otras ms pueden morir sin enfermedad clnica extensa.
Muchas aves se deshidratan, emacian y entran en coma.
Puede producirse ceguera como resultado de la afecta-
cin del iris. Los ojos afectados pierden de manera gradual
su capacidad para acomodarse a la intensidad de la luz.
El examen clnico tambin muestra cambios que varan
desde una despigmentacin anular concntrica o un borra-
miento azulado difuso hasta opacidad griscea difusa del
iris (vase figura 17-16C). Al principio, la pupila se vuelve
irregular, y en etapas avanzadas slo es una pequea aber-
tura puntiforme.
Pueden observarse signos inespecfico s tales como
prdida de peso, palidez, anorexia y diarrea, en especial
en aves en las cuales el curso es prolongado. Bajo condicio-
nes comerciales, la muerte a menudo se origina por inani-
cin y deshidratacin a causa de la incapacidad por alcanzar
alimentos yagua, o en muchos casos por pisoteo de sus
semejantes.
Morbilidad y mortalidad
La incidencia de la EM es muy variable. Unas cuantas aves
que desarrollan signos pueden recuperarse de la enferme-
dad clnica (30), pero en general, la mortalidad es casi igual
a la morbilidad. Con anterioridad al uso de vacunas, las
prdidas en los criaderos afectados se estimaban dentro de
los limites desde unas cuantas aves a 25 o 30% y en
ocasiones hasta de 60%. En la actualidad, se vacunan contra
la EM entre 95 y 100% de las aves ponedoras y esto ha
reducido las prdidas a menos de 5% en la mayor parte de
los pases (371). Los criaderos de pollos de engorda, que se
vacunan en algunas naciones, pero no en otras, pueden
presentar prdidas de 0.1 a 0.5% y decomisos de 0.2%, o
ms (371), aunque el ndice de decomiso promedio en EUA
ha sido mucho menor, alcanzando menos de 0.04% en 1994
(vase figura 17-1).
Luego de que aparece la enfermedad, la mortalidad se
acumula gradualmente y persiste por lo general durante 4 a
10 semanas.Los brotes se desarrollan en parvadas aisladas,
o en ocasiones en varias parvadas en una regin o en una
sucesin de parvadas en una granja.
Varios factores influyen en el grado de prdidas en las
parvadas afectadas. stos se refieren ya sea al agente infec-
tante o al husped. Los que estn relacionados de manera
especifica al agente son la cepa del virus, la dosis y la va
de exposicin. Las cepas de virus relacionadas con brotes
agudos de EM son ms virulentas y ocasionan una inciden-
cia ms elevada de la enfermedad y ms linfomas viscerales,
que las relacionan con la llamada manifestacin clsica de
sta (31, 372, 397). En ciertos brotes, la alta incidencia
de lesiones oculares parece relacionarse con las cepas del
virus (147, 463). El grado de patogenicidad (morbilidad y
mortalidad) y el espectro de las lesiones, dependen as
parcialmente de la cepa del virus. No obstante, la virulencia
de cierta cepa depende a su vez en parte de la constitucin
gentica del husped (406, 454).
(Capitulo J 7)
La dosis puede representar un factor bajo condiciones
naturales, aunque se encontr que fue mxima la respuesta
de la EM en aves genticamente susceptibles que recibieron
virus virulento, aun cuando se inocul una dilucin limitada
del virus (454). La dosis puede ser ms significativa en
huspedesdesde el punto de vista inmunocompetente (aves
resistentesgenticamente que han adquirido resistencia por
la edad) en aves vacunadas o con virus de menor virulen-
cia. La va de exposicin es probable que acte de igual
manera; las vas menos eficaces pueden disminuir la dosis
eficaz para el ave.
Los factores de intluencia-del husped comprenden al
sexo, anticuerpos pasivos, constitucin gentica y edad.
Biggs (25), cit varios estudios en los cuales se observ que
haba mayores prdidas en hembras que de machos; su
mayor susceptibilidad se manifest en un periodo de laten-
cia ms corto. Pareceque la diferencia no se debi a hormo-
nas sexuales, result ms sobresaliente con lneas
susceptibles de pollos, y slo fue aparente en el caso de
infeccin con los virus aislados ms virulentos (vMDV).
Los anticuerpos pasivos (vase inmunidad) reduce la
mortalidad por EM (106), los signos clnicos de parlisis
transitoria y el sndrome de mortalidad temprana (326),
probablemente limitando la propagacin del virus en los
tejidos durante los primeros das luego de la exposicin (61).
Tanto los factores genticos (vase Prevencin y con-
trol) como la edad son importantes para determinar el nivel
de morbilidad y mortalidad (vanse 64, 112). Parece proba-
ble que la respuesta inmunitaria del husped a la infeccin
es el evento ms significativo, y que staconstituye una base
comn a la que se ha denominado "resistencia gentica" o
"resistencia por edad". De hecho, probablemente estos dos
tipos son lo mismo, ya que la resistencia relacionada con la
edad puede vincularse por lo general con lneas resistentes
genticamente y en un grado mucho menor con lneas
susceptibles (5, 25, 61, 484, 520).
En estudios que comparan cepas genticas (vanse 63,
64, 348, 349, 418), la resistencia se correlacion con el
desarrollo de anticuerpo s neutralizantes del virus (60, 433),
y retencin de funciones inmunitarias mediadas por c-
lulas (257,405). Esto result en un ahorro en la competencia
inmunitaria en el caso de las aves resistentes, ms que
por una diferencia inherente entre las lneas (176,177,453).
Se ha identificado que la regresin de la lesin se basa en
la resistencia relacionada con la edad (437); el xito de la
timectoma y radiacin X (437), pero la falla con la bursec-
toma (434) para evadir la resistencia, indica que la inmuni-
dad celular es el factor m~diador.
Otros mecanismos de resistencia que pueden influir de
manera concebible en la incidencia de la morbilidad y la
mortalidad de la EM incluyen la produccin de interfern y
la actividad de las clulas asesinas naturales (NK) (vase
Inmunidad). Las variaciones en la presencia de EM, no
explicadas por otros mecanismos, pueden deberse al hecho
de que algunas parvadas experimentan infecciones natura-
les con el serotipo 2 del MDV, y as brindan proteccin
contra las cepas oncgenas (209).
Se ha afirmado que varios factores ambientales e in-
fecciones concurrentes afectan la incidencia de la EM.
Gross (161), observ aumento en la incidencia entre pollos
sometidos a un alto grado de estrs social (o seleccionados

por concentraciones elevadas de corticosterona en el plas-
ma), y Powell y Davison (350), mostraron que la adminis-
tracin de corticosteroides a pollos infectados de manera
latente, precipit la presencia de EM clnica. Esto pudo
relacionarse con una reactivacin de la infeccin, la cual se
ha observado que se presenta despus de la inmunosupre-
sin (57). La reduccin en la ingestin de alimentos demor
y redujo la incidencia, y la seleccin de pollos para un ndice
rpido de crecimiento pareci relacionarse con aumento en
la susceptibilidad (168, 169). La infeccin concurrente con
criptosporidia (292) o virus inmunosupresores,por ejemplo,
el virus de la anemia infecciosa aviar (211), tambin puede
aumentar la gravedad de MD.
lesiones macroscpicas
Las alteraciones patolgicas en la EM han sido bien resu-
midas y repasadas(331,337). Las lesiones nerviosas son un
hallazgo frecuente en aquellas aves afectadas. No se obser-
van alteraciones macroscpicas en el encfalo, pero de
ordinario se pueden localizar en uno o ms nervios perif-
ricos, as como en las races medulares y en sus ganglios.
La distribucin de la lesin parece ser similar en la enfer-
medad natural que en la experimental (325, 333). Goodchild
(159) hizo exmenes macroscpicos detallados de 502 aves
con EM, y encontr que ciertos nervios autnomos, as
como los nervios y plexos ms obvios estabanafectados por
lo comn. De todos los casos, 99% pudo haberse diagnos-
ticado examinando slo lo siguiente: los plexos celiaco,
mesentrico craneal, braqueal y citico; el nervio de Pre-
mak, y el nervio esplcnico mayor. El plexo celiaco fue por
lo general el ms afectado; result positivo en 78% de las
aves. De ordinario, los plexos de los nervios citico y
braqueal estn ms agrandados que los troncos respectivos.
Witter (506), ha encontrado que el vago cervical resulta de
importancia diagnstica particular. Sevoian y colaboradores
(422) hallaron que los ganglios de las races posteriores
estuvieron afectados de manera consistente en pollos inocu-
lados con la cepa JM.
Los nervios perifricos afectados se caracterizan por la
prdida de las estriaciones cruzadas, cambio de color gris
amarillo y a veces aspecto edematoso. El crecimiento loca-
lizado difuso ocasion que la porcin afectada sea de un
tamao de 2 a 3 veces mayor a lo normal y en algunos casos
mucho mayor. Ya que muchas veces las lesiones son unila-
terales,es en especial til comparar los nervios opuestosen el
caso de cambios ligeros. En algunas aves,puede ser neceslJrio
llevar a cabo un examen cuidadoso de las diversas ramifi-
caciones nerviosas para exponer lesiones macroscpicas, ya
que el aumento de volumen puede variar de grado de una
porcin de un nervio afectado a otra. La figura 17-7 ilustra las
alteraciones macroscpicas caractersticas en los nervios.
Pappenheimery colaboradores (325) describieron a los
ganglios de las races medulares afectados como crecidos,
un tanto translcidos y con tinte ligeramente amarillento. El
crecimiento pocas veces fue simtrico y las lesiones a
menudo se extendieron hacia el tejido contiguo de la mdula
espinal. Los ganglios se pueden exponer mediante la resec-
cin de la parte dorsal de la columna vertebral.
Los tumores linfoides se pueden presentaren uno o ms
de diversos rganos. Pueden hallarse lesiones linfomatosas
Enfermedades
neoplsicas. 393
Figura 17-7. Plexo citico leuctico (izquierda) y plexo
normal (derecha). (Peckham.)
en las gnadas (en especial el ovario), pulmn, corazn,
mesenterio, rin, hgado, bazo, bolsa, timo, suprarrenal,
pncreas,proventrculo, intestino, iris, msculo esqueltico
y piel. Probablemente no hay sitio alguno que est sin
afectacin ocasional.
Tanto la cepagentica como la cepa viral pueden influir
en la ubicacin de las lesiones. Los tumores viscerales
son en particular frecuentes en las formas ms agudas de la
enfermedad y pueden encontrarse en ausencia de lesiones
nerviosas macroscpicas. Virus aislados de brotes graves,
sujetos a pruebas por Purchase y Biggs (372), indujeron
lesiones viscera!es en 62 a 89% de las aves inoculadas. En
contraste, un virus aislado de un caso ms leve (clsico) de
EM ocasion linfomas viscerales en slo 5 a 7% de las aves
inoculadas.
Los cambios macroscpicos en las vsceras afectadas,
con la posible excepcin de la bolsa de Fabrcio, son indis-
tinguibles de otras lesiones leucsicas inducidas por otros
agentes (por ejemplo, virus de la leucosis linfoide). Es
evidente el crecimiento del rgano, algunas veces de varias
veces de su tamao normal, y hay un cambio de color
grisceo. En algunas aves se encuentran crecimientos
nodulares semejantes a tumores dentro del parnquima de!
rgano, y extendindose a partir de ste. Son firmes y lisos
al corte. La afectacin del pulmn origina solidificacin
(figura 17-16E).
La infiltracin difusa del hgado ocasiona prdida de
la arquitectura lobular normal y, a menudo, le proporcio-
na una superficie de aspecto granular tosco. En el hgado
tambin pueden observarse tumores nodulares. Las lesio-
nes en el ovario no productor se observan como reastrans-
lcidas grisceas de tamao pequeo a grande (figura
17-16B). Con los tumores grandes se oblitera el aspecto
foliado normal del ovario. Los ovarios maduros pueden
retener su funcin, aun cuando algunos folculos seantumo-
rales. La afectacin de grado muy manifiesto se indica por
un aspecto de coliflor. El proventrculo se engrosa y se
vuelve firme como resultado de reas leucsicas de tamao
pequeo a grande dentro y entre las glndulas. Estas reas
se pueden ver a travs de la superficie serosa o por medio
394 . Enfermedadesde las aves
de un corte. Los corazones afectados se encuentran plidos
por infiltracin difusa o tienen tumores nodulares simples o
mltiples en el miocardio (fig].l"ft;17-16F), o en el epicardio
se pueden apreciar focos en cabeza de alfiler. Las lesiones
cutneas suelen relacionarse con foliculos de las plumas,
pero no se limitan a stos; pueden coalecer. Los ndulos
blanquizcos distintivos (figura 17-16A), en especial evi-
dentes en el conducto completo, pueden volverse similares
a escamas con formacin de costras parduscas en los casos
extremos (21). Lapen y Kenzy (244), hallaron lesiones en
ciertos conductos de plumas ms a menudo que en otros; las
incidencias mayores fueron en los conductos crural externo
e interno y cervical dorsal. Las lesiones musculares pueden
ser tanto en las capas superficiales como profundas y, de
acuerdo con Benton y Cover (21), son ms frecuente en los
msculos pectorales. Las alteraciones macroscpicas varian
desde pequeas estrias blanquizcas hasta tumores nodula-
res. Las reasafectadasson de color gris blancuzco opaco, o
pueden tener un color definido amaril1o naranja (proba-
blemente relacionadas con necrosis). Las lesiones muscu-
lares tambin pueden incluir alteraciones atrficas de origen
neurgeno cuando se afecta de manera grave los troncos
nerviosos (270, 490).
Los cambios oculares macroscpicos incluyen la
prdida de pigmentacin en el iris ("ojo gris") e irregulari-
dad de la pupila, resultados de la infiltracin mononuclear
del iris (vase figura 17-16C). Fricken y colaboradores
(147), describieron casos en los cuales se observaron con-
juntivitis, ocasionalmente con hemorragias multifocales y
edema corneal.
La bolsa de Fabricio, aunque suele atrofiarse cuando
se afecta (372), puede (pocas veces) dar origen a tumores
que parecen engrosamientos difusos a causa de la distribu-
cin interfolicular de las clulas tumorales. Esta lesin es
distinta del tumor nodular caracteristico de la leucosis lin-
foide, y puede diferenciarse histolgicamente con facilidad.
Las lesiones no neoplsicas de la EM incluyen atrofia
intensa de la bolsa de Fabricio y timo, asi como lesiones
degenerativas en la mdula sea y en varios rganos visce-
rales (210, 524). stas son el resultado de infecciones
citoliticas intensas, y pueden producir la muerte en pollos
en una edad temprana antes de que se desarrollen linfomas.
Una exposicin acerca de la patologia de la EM debe
comprender la aterosclerosis oclusiva que sigui al descu-
brimiento por Fabricanty colaboradores (143), en el sentido
de que estas lesiones pueden ser el resultado de infeccin
con MDV. Pollos susceptibles de linea P inoculados con el
MDV aislado de CU2, desarrollaron lesiones ateromatosas
visibles macroscpicamente en las grandes arterias corona-
rias, aorta y ramas articas mayores, y otras arterias (figura
17-16D). Se considera que estas lesiones semejan de cerca
a las de la aterosclerosis crnica en el ser humano (284).
Una posible relacin entre el MDV y la aterosclerosis
inducida por colesterol en una linea susceptible de codorniz
japonesa fue comunicada por Shih y colaboradores (444).
Encontraron secuencias de DNA complementarias al DNA
del MDV en la linea germinal, y sugirieron que puede haber
una interaccin entre el gen o genes y el colesterol en la
patognesis de la aterosclerosis en la linea susceptible.
Los experimentalistas a menudo se enfrentan con la
necesidad de criterios para una respuestapositiva a la infec-
(Captulo 17)
cin con MDV, en el propsito por determinar la virulencia
relativa de los aislamientos o la eficacia de vacunas u otros
tratamientospara la prevencin de la enfermedad. Adems de
las evidencias macroscpicas y microscpicas ms usuales
de lesiones inflamatorias y linfoproliferativas, descritas para
nervios, vsceras y otros tejidos, el espectro de las lesiones
que se deben considerar es el siguiente: 1) aquellas del
sndrome de mortalidad temprana (con cuidado en considerar
otras causas como la infeccin con virus de la anemia
infecciosa aviar); 2) parlisis pasajera;y 3) lesiones degenera-
tivas en rganos linfoides que se presenten posteriormente.
Histopatologia
Los cambios histopatolgicos relacionados con la EM los
han descrito mltiples investigadores que estn de acuerdo
en general en los tipos de lesiones histolgicas y las clulas
afectadas (329,337).
En los nervios perifricos existen dos tipo~ principales
de lesiones. Uno se interpreta como neoplsico en carcter,
consistiendo de masas de clulas linfoblsticas proliferan-
tes; en ocasiones la desmielinizacin y proliferacin de las
clulas de Schwann se relaciona con esta lesin. La otra, es
bsicamente inflamatoria en carcter y se particuliza por una
infiltracin difusa ligera a moderada, por pequeos linfoci-
tos y clulas plasmticas, generalmente con edema y en
ocasiones con desmielinizacin y proliferacin de las clu-
las de Schwann; pueden encontrarse algunos cuantos ma-
crfagos. Payne y Biggs (333), se refieren a estasrespuestas
como del tipo A y B, respectivamente, y sealan que pueden
observarse estos dos tipos en diferentes nervios de la misma
ave o an en zonas diferentes del mismo nervio.
En la EM, un estudio cronolgico de los cambios
ultraestructurales de nervios, Lawn y Payne (246), observa-
ron infiltraciones celulares tan temprano como a los cinco
di as, lo cual aumentaba de manera gradual en intensidad
hasta las tres semanascuando se observaban lesiones proli-
ferativas graves en ausencia de parlisis o desmielinizacin.
De manera coincidente con los signos neurolgicos iniciales
observados a las cuatro semanas posteriores a la inocu-
lacin, podian encontrarse reasde ampliadesmielinizacin
dentro de las lesiones proliferativas. Finalmente, aparecian
las lesiones inflamatorias caractersticas (edema, escasas
infiltraciones). En la figura 17-8 se ilustran los cambios
caractersticos en los nervios.
Pappenheimer y colaboradores (325), descrbieron le-
siones cerebrales,como siempre focales en distribucin, que
consistian ya sea en infiltrados perivasculares compactos de
linfocitos densamenteteidos (figura 17-9), o ndulo s sub-
miliares compuestos por linfocitos y elementos ms plidos.
Jungherr y Hughes (217), establecieron que esto ltimo
probablemente tuviera un origen glial. La mdula espinal
tenia, adems de las infiltraciones regionales, acumulacio-
nes focales en la materia blanca y ocasionalmente en la
materia gris central. Los ganglios de las raices se encontra-
ban intensamente infiltrados, pero las clulas de los ganglios
estaban intactas. Wight (489), encontr que el sistema ner-
vioso central (SNC) de las aves afectadas era normal histo-
lgicamente a menudo o con algunas lesiones minimas y
concluy que EM es bsicamente una enfermedad de los
nervios perifricos.
 Enfermedades neop/sicas . 395

Figura 17-8. Lesiones microscpicas de la EM en nervios perifricos. A. Lesin tipo A caracterizada por infiltracin celular
de grado muy manifiesto, mltiples clulas linfoblsticas proliferantes y sin edema. H y E, 530x. B. Lesiones de tipo B con edema,
linfocitos de tamao pequeo a medio infiltrando de manera irregular, clulas plasmticas y un linfoblasto ocasional H y E, 530x.

En estudios acerca de la parlisis pasajera, Swayne y

colaboradores(468, 469, 470) describieron una vasculitis que
conduca a edema vasgeno. Exista un escape de inmuno-
globulina G (IgG) Y albmina. Las lesiones se observaban
con mayor consistencia en el cerebelo. Los cambios ultraes-
tructurales no incluan desmielinizacin (243, 470).
De acuerdo con Jungherr y Hughes (217), el cambio
ms constante en el ojo es una infiltracin mononuclear del
iris (figura 17-10), pero tambin se hallaron infiltrados en
los msculos oculares, en especial en el recto lateral y los
ciliares. A veces hay material granuloso o amorfo en la
cmara anterior. Otras lesiones, aunque observadas con
menor frecuencia, afectan la crnea (cerca del conducto de
Schlemm), la conjuntiva bulbar, el pectn y el nervio ptico.
Ficken y colaboradores (147) encontraron que los cambios
uveales incluan invariablemente mayor protena en el hu-
mor acuoso y que los cambios en el iris iban desde ingurgi-
tacin vascular e hiperemia leve hasta inflamacin severa.
Sevoian y Chamberlain (419), y Smith y colaboradores
(455) reprodujeron de manera experimental lesiones ocu-
lares. El ltimo comunic que las alteraciones secuenciales
incluan infiltracin de clulas linforreticulares proliteran-
tes en los nervios ptico y ciliar y el tracto uveal, continua-
das por infiltraciones similares en todo el ojo. Dukes y Petit
(133) encontraron cataratas en 7 de 18 casosespontneosde
enfermedad de Marek ocular.
Las lesioneslinfomatosasen los rganosvisceralesson de
naturaleza ms uniformemente proliferativa (figura 17-11). Figura 17-9. Manguito perivascular de linfocitos en la mate-
La composicin celular es muy parecida a las lesiones ria blanca del cerebelo de pollos infectados con MDV H y E
tipo A descritas para nervios, constituidas por linfocitos de 250x. (Helmboldt.)
396 . Enfermedades de las aves
Figura 17-10. Infiltracin de clulas linfoides en heridas de
ave con lesiones oculares de EM. H Y E, 250x. (Helmboldt.)
tamaopequeoa medianodifusamenteproliferantes,lin-
foblastos,y clulasreticularesactivadasy primitivas (333)
(figura 17-12). Pocasveceshay clulasplasmticas(372).
La composicin celular de los tumores es igual de un
Figura 17-11. Infiltracin celular linfoide del ovario. El rga-
no est constituido en gran parte de clulas tumorales, sin
embargo se pueden observar algunos folculos ovricos. H
y E, 116x
(Captulo J 7)
Figura 17-12. Amplificacin de un linfoma ovrico mostran-
do clulas tumorales pleomrficas. H y E, 640x. (Payne.)
rgano a otro, aun cuando pueda variar el aspecto macros-
cpico de la afectacin. Varios investigadores han descrito
las caractersticas ultraestructurales de las clulas tumorales
(130, 150).
Las lesiones de la piel tienen un aspecto de manera
considerable inflamatorio, pero tambin pueden ser linfo-
matosas.Estnlocalizadasalrededorde los folculos infectados
de las plumas (figura 17-13), adems de la acumulacin, a
veces masiva, de clulas mononucleares alrededor de los
folculo s de las plumas, se observan agregados compactos
de clulas proliferantes, a veces perivasculares, y unas
cuantas clulas plasmticas e histiocitos en la dermis (174,
333). Con las lesiones pequeas, se conserva la arquitectura
de la integridad de la piel, pero las lesiones proliferativas
masivas pueden originar rotura de la epidermis, ocasionan-
do una lcera. Moriguchi y colaboradores (290), describie-
ron lesiones tanto inflamatorias y linfoproliferativas en la
pulpa de las plumas; lo ltimo se relacionaba estrechamente
con la incidencia de EM. Ekperigin y colaboradores (137)
informaron de una afeccin inusual de la cresta.
Pradhan y colaboradores (360), encontraron comple-
jos inmunitarios en el rin, conduciendo a glomerulopata
en pollos infectados con MDV. Estos investigadores sugie-
ren que dichas lesiones podran ser una de las principales
causas de muerte por EM.
La replicacin productiva de herpesvirus en la bolsa de
Fabricio y en el timo provoca alteraciones degenerativas en
estos rganos (vase 63, 337). Las lesiones infecciosas
experimentales de la bolsa estuvieron constituidas por atro-
fia cortical y medular, necrosis, formacin de quistes e
infiltracin linfoide interfolicular (figura 17-14). La atrofia
 Enfermedades neop/sicas . 397

del timo result intensa en ocasiones, y afect tanto a la

corteza como la mdula. En algunos casos, hubo reas de
proliferacin linfoide en el timo. A veces pueden hallarse
inclusiones intranucleares de Cowdry tipo A en clulas
relacionadas con lesiones degenerativas. Los pollos infec-
tados en ausencia de anticuerpos maternos pueden tener
mdula sea aplstica con anemia concomitante, junto con
necrosis focal o generalizada en diversos rganos, incluyen-
do el rin (59, 149,210).
Los leucocitos de la sangre pueden estar elevados, en
gran parte debido al aumento en el nmero de linfocitos
grandes y linfoblastos (141). Payne y colaboradores (336)
identificaron a la mayora de las clulas leucmicas como
clulas T. La respuesta leucmica no es consistente y puede
estar ausente o ser slo una leucocitosis leve (217, 420). Se
han informado de diversas alteraciones de la mdula sea
en la EM, incluyendo ndulos tumorales mltiples (420) o
aplasia (210), o no se han notado cambios (372). La infec-
cin viral productiva de las clulas hematopoyticas en la
mdula sea es la causa probable de anemia que se obser-
va en algunas aves (141, 210), aunque debera considerarse
la posibilidad de infeccin concurrente con agentes de ane-
mia del pollo (vase captulo 30, Anemia infecciosa aviar).
Las lesiones arteriales comunicadas en relacin con
la aterosclerosis inducida por MDV comprenden cambios
Figura 17-13. Acumulaciones foca les drmicas de clulas
proliferativos y grasos en las arterias aorta, coronara, celia-
mononucleares; ntese que una masa rodea al vstago de
ca, gstrica y mesentrica (143,284) (figura 17-15). La una pluma H y E, 100x.
presencia de clulas espumosasen las capas interna y media,
lquidos extracelulares, hendiduras de colesterol y depsitos
de calcio, caracterizaron las lesiones proliferativas grasas. El hallazgo de Fabricant y colaboradores (144) de que la
Tambin pudieron detectarse antgenos virales de EM, por infeccin por MDV de las clulas musculares lisas arteriales
inmunofluorescencia, adyacentes a las lesiones arteriales. in vitro indujo acumulacin de fosfolpidos, cidos grasos

Figura 17-14. Cambios en la bolsa de Fabricio relacionados con EM. A. Folculos bursales normales en pollos muertos a
los 15 das de edad; ntese la arquitectura uniforme. B. Folculos qusticos y necrticos en bolsa atrofiada de pollos muertos
28 das posteriores a inoculacin con aislado HPRS-16 de MDV. H y E. 50x. (Purchase and Blackwell. Scientific Publications.)
Figura17-15. A. Arteria gstrica de pollo normal. B. Arteria aterosclertica en molleja de pollo infectado con aislado CU2 de
MDV. La luz est ocluida por una intima engrosada y las alteraciones ateromatosas profundamente en la intima y la media H
y E, 24x (C. Fabricant.)
libres, colesterol y steresde colesterol sugiere la alteracin
del metabolismo de los lpidos. Estudios in vivo apoya-
ron estaconclusin; Ha.ary colaboradores(165) encontraron
que las acumulaciones lipidas en la aorta fueron producidas
en parte, por la alteracin en el metabolismo del coleste-
rol/ster del colesterol, durante las etapas tempranas de la
enfermedad.
Patognesis
En muchos laboratorios se han estudiado extensamente los
hechos secuenciales de la EM. Se han publicado mlti-
ples repasos extensos (25, 63, 65, 66, 297, 329, 337, 370,
398,418); stos deben ser consultados para obtener detalles
de un nmero grande de contribuciones que proporcionan
el conocimiento actual de la EM. Tambin Venugopal y
Payne (482), proporcionaron de manera reciente una revi-
sin excelente, respecto a ciertos eventos patogenticos de
las caractersticas biolgicas moleculares de la infeccin.
Pueden delinearse cuatro fases de infeccin in vivo:
1) de virus productivo-restrictivo temprana causantede altera-
ciones degenerativas prmarias, 2) latente, 3) una segunda
fase de infeccin productiva-restrictiva coincidente con in-
munosupresin permanente, y 4) una fase proliferativa que
afecta a clulas linfoides infectadas no productivamen-
te que puede, o no, avanzar hasta el grado de formacin de
linfoma.
El virus penetra al organismo a travs de las vas
respiratorias donde es probablemente captado por las clu-
las fagocfticas. Poco despus puede detectarse infeccin
citoltica en el bazo, bolsa de Fabricio y timo, alcanzando
su intensidad mxima de los3 a6 das. Sheky colaboradores
descubrieron que las clulas blanco primarias en todos los
tres rganos consistieron en clulas B, aunque tambin se
infectaron algunas clulas T activadas y presentarondegene-
racin (443). Las clulas T en reposo son refractarias a la
infeccin (84). Los efectos necrotizantes de esta infeccin
temprana provocan una reaccin inflamatoria aguda con
infiltracin de varias clulas incluyendo macrfagos, gra-
nulocitos y linfocitos tanto inmunolgicamente comprome-
tidos como no comprometidos (335). Puede producirse
despus una respuesta hiperplsica del bazo, y hacia cerca
de siete das puede presentarse una inmunosupresin tran-
sitoria a causa de la presencia de macrfagos supresores
(vase Inmunidad). Finalmente, puede haber atrofia de bol-
sa y timo. Los pollos de lneas susceptibles y lneas resis-
tentes de distintas edades son igualmente susceptibles a la
infeccin (61, 423, 520), Y la intensidad de infeccin en
todas las aves es por igual elevada en todos los casos durante
el periodo citoltico temprano (145). No obstante, la pato-
genicidad de la cepa viral puede afectar la intensidad de la
infeccin temprana. Witter y colaboradores (524), comuni-
caron que cepas de MDV ms altamente oncgenas, como
la Md5, pueden provocar una atrofia de rganos linfoides
ms intensa que las cepas menos oncgenas, y ocasionar un
sndrome de muerte temprana como resultado de una infec-
cin citoltica en especial manifiesta.
Hacia los 6 a 7 das, la infeccin cambia a latencia
coincidiendo con el desarrollo de respuestas inmunitarias.
Se ha observado que la inmunidad mediada por clulas
(IMC) es importante en el cambio (57), quiz por medio de
un mediador soluble (56). La mayor parte de las clulas
infectadas de manera latente son clulas T infectadas, aun-
que tambin pueden estar implicadas clulas B (83, 443).
La infeccin latente es persistente y puede durar toda la
vida del ave (518). Se desconoce el grado al cual tambin
estn infectadas latentemente las clulas no linfoides, aun-
que aparentemente se ha observado infeccin latente en

clulas de Schwann y en clulas satlites en los ganglios
raqudeos (341).
La infeccin en aves genticarnente resistentes, a me-
nudo no progresa ms all de la segunda fase (latencia),
aparte de una infeccin productiva persistente en grado bajo
en la FPL (61, 69, 257, 461). A pesar de ello, las aves
susceptibles desarrollan una segunda onda de infecciones
citolticas despus de 2 a 3 semanas, que coincide con
inmunosupresin permanente. Los rganos linfoides
son afectados de nuevo, y pueden encontrarse focos de
infeccin en tejidos de origen epitelial y en varios rganos
viscerales (ejemplo, rin, pncreas, suprarrenal, proven-
triculo, etctera) en especial en la piel, donde se nota una
involucin notable del epitelio del folculo de la pluma. Esta
ltima resulta singular, ya que es el nico sitio conocido de
replicacin completa del virus. Hay necrosis focal y reac-
ciones inflarnatorias alrededor de las reas infectadas. La
extensin de la infeccin durante esta fase (a diferencia de
la fase temprana en los rganos linfoides) depende de fac-
tores que se sabe regulan la incidencia de tumores; las aves
ms susceptibles desarrollan las infecciones ms intensas y
generalizadas.
La causa de las lesiones inflarnatorias del SNC relacio-
nadas con la parlisis transitoria inducida por MDV no est
clara, pero se sabe que siempre se encuentra bajo el control
de genes del complejo de histocompatibilidad mayor, y que
se requieren clulas B para su induccin (326, 414).
Las alteraciones linfoproliferativas que constituyen la
respuesta final en la enfermedad pueden avanzar a desarro-
llo tumoral, aunque se produce comnmente regresin de
las lesiones ya sea antes o despusde que seanaparenteslos
linfomas francos (437). La muerte a causa de linfomas
puede suceder en cualquier momento a partir de casi la
tercera semana.
La composicin de los linfomas es compleja; est
constituida por una mezcla de clulas neoplsicas o infla-
matorias e inmunolgicamente activas. Hay tanto clulas T
como B, aunque predomina la primera (189,394).
Por lo general, las clulas blanco para la transforma-
cin son CD4+, clulas T activadas, presumiblemente clu-
las T colaboradoras (413). No obstante, si se modifican
experimentalmente las condiciones de la infeccin (87), es
posible demostrar que es transformable una variedad de
subgrupos de clulas T, incluyendo clulas CD4+, CD8+, y
CD4-/CD8- (413), y se ha informado tanto de tumores de
EM de clulas B y de clulas T de pavos (300,357). Aunque
la clula transformada parece ser una clula T colabora-
dora, las clulas tumorales tienen la capacidad para suprimir
ciertas pruebas in vitro de competencia IMC, tal como la
estimulacin mitgena de clulas esplnicas y la actividad
de las clulas NK (54, 173, 378, 473). La infeccin en
las clulas transformadas es en gran parte, pero no por com-
pleto, no productiva in vivo e in vitro. Un antgeno normal
(MATSA, vase etiologa), que se encuentra en algunas
poblaciones de clulas T activadas no infectadas (278),
puede ser un marcador expresado en los blancos de trans-
formacin, ya que se encuentra presente en las clulas
tumorales de EM. Los linfomas de la enfermedad de Marek
en algunas lneas de pollos, pero no en todas, contienen
clulas que expresan antgeno fetal aviar, indicando que el
grado de desdiferenciacin de las clulas tumorales vara
Enfermedades
neoplsicas. 399
entre cepas (356). Algunas lneas celulares linfoblastoides
de EM de pavo (300), se han identificado como clulas B,
y otros (357) como clulas T. En la seccin Etiologa se
puede encontrar ms informacin acerca de las clulas
transformadas.
Se ha propuesto la posibilidad de que los tumores de
EM sean de origen clonal, con baseen observaciones al azar
de la integracin del DNA de MDV en los genomas de las
clulas de linfoma(127, 128). A pesar de que la integracin
fue al azar, result consistente el patrn de los sitios de
integracin entre las clulas para algn linfoma o alguna
lnea celular derivada dellnfoma. Esta investigacin tiene
implicaciones fundamentales respecto a la patognesis de
EM, pero espera confirmacin y mayor definicin. Por otro
lado, los estudios iniciales por Schat y colaboradores (413),
muestran con claridad que distintos linfomas en la misma
ave pueden originar lneas celulares representando diferen-
tes fenotipos de clulas T, con base en marcadores de
superficie CD y receptores de clulas T.
Los estudios efectuados acerca de las reacciones de
injerto contra husped en distintas lneas genticas, llevaron
a Longenecker y pazderka (267, 340) a sugerir que se
encuentran relacionadas muy de cerca la competencia aloin-
munitaria baja, y la resistencia a la EM, a travs de enlace
gentico o dependencia funcional. Esto suscit la especu-
lacin de Schat y colaboradores (407), Y Calnek (66) de que
la activacin de las clulas como respuestas a la infeccin
necrotizante de clulas B acta como un evento muy signi-
ficativo en la patognesis al proporcionar un aporte abun-
dante de clulas que son clulas blanco ordinarias para la
transformacin. Esto ha surgido con base en los estudios de
Calnek que muestran que la induccin del tumor en el sitio
de inoculacin con MDV aumenta ocasionando una reac-
cin de IMC contra las clulas alognicas en el sitio (86,
87). Es razonable que la transformacin requiera de: 1) sus-
ceptibilidad a la infeccin, 2) control intrnseco o extrnseco
de la replicacin del virus (latencia), 3) divisin celular para
integrar al genoma del virus, y 4) expresin de oncogenes
virales o activacin de oncogenes celulares. Las clulas T
activadas al momento en que las respuestas de la IMC
ocasionan un cambio a latencia, pueden corresponder a este
modelo. Es interesante sealar que las clulas presentes, tan
pronto como a los cuatro das posteriores a la inoculacin de
clulas de rin alognico infectadas con MDV, pue-
den crecer in vitro como lneas celulares de EM (86, 87). As,
las clulas transformadas, o por lo menos, las clulas blanco
para transformacin, aun estn presentes durante la fase
temprana citoltica de la EM.
La patognesisde la infeccin con MDV oncgeno que
se ha atenuado por paso in vitro la han estudiado Bradley,
Frazier y Payne (vanse 337), y Schat y colaboradores
(410). Ambos grupos hallaron que el virus atenuado no
origin infeccin citoltica de rganos lnfoides, y que los
valores de viremia relacionados con clulas fueron bajos.
Ambos grupos comprendieron adems que el virus atenua-
do no result infeccioso para linfocitos in vitro, explicando
quiz las observaciones in vivo.
La vacunacin altera la patognesis de la infeccin de
MDV mediante la disminucin o eliminacin de la fase
citoltica temprana (77, 454). Asimismo, se reduce notable-
mente el grado de infeccin latente con MDV y no se
400 . Enfermedades de las aves
desarrollan ni la infeccin citolitica tarda ni la inmunosu-
presin.
No se conocen el mecanismo o los mecanismos actua-
les mediante los cuales se altera la patognesis en el caso de
la resistencia del husped. No obstante, la IMC pro-
bablemente est implicada, y hay evidencias (vase Inmu-
nidad) que sugieren que las respuestas inmunitarias del
husped pueden estar dirigidas contra ya sea los eventos
viro lgicos tempranos o la fase proliferativa tarda, y de que
una respuesta eficaz en cualquier etapa puede reducir la
probabilidad de enfermedad franca. Tanto la edad como
la resistencia gentica, dependen de la competencia inmu-
nolgica (61, 439). Tal vez sea importante tambin la dis-
ponibilidad de clulas blanco apropiadas. Si la hiptesis de
que el desarrollo del tumor aumenta por una respuestafuerte
de clula T contra la infeccin citoltica temprana de clu-
las B, entonces los factores que limitan la respuesta deben
reducir la incidencia del tumor. Tanto la inmunidad por
vacuna como la bursectoma embrionaria suprimen la infec-
cin viral activa (77, 408, 454), obviando de esa manera la
respuesta inflamatoria; ambas reducen la incidencia de tu-
mores. Adems, se piensa que cuando menos una lnea
gentica (lnea 6) es resistente a la EM debido a la escasez
de clulas T blanco (257). Es interesante sealar que hay
evidencia (vase 64,85) de que algunas lneas genticas que
tienen respuestas de IMC en particular intensas, son en
especial susceptibles a la EM, aunque esto no es verdadero
en todos los casos.
Las cepas virales difieren en oncogenicidad, pero las
diferencias en la patognesis relacionadas con las lneas no
estn bien definidas. Asimismo, ocasionan infecciones ci-
tolticas tempranas similares. Tanto la lnea gentica como
la cepa de virus estn implicadas en la determinacin de la
distribucin, as como en la incidencia de linfomas.
La respuesta inmunitaria en s puede ser causante de
algunas lesiones tpicas de la EM. Las lesiones nerviosas
tienen ciertas caractersticas sugestivas de una enfermedad
autoinmunitaria (384), y se ha identificado a la EM como
un modelo para el sndrome de Landry-Guillain-Barr
(341). Pruebas adicionales que sealan hacia un componen-
te autoinmunitaro para EM, provienen de estudios que
demuestran complejos inmunitarios en los rones de pollos
y codornices infectados con MDV (229, 360).
No se conoce la patognesis de las lesiones ateroscle-
rticas.
Inmunidad
La importancia de la respuesta inmunitaria en la EM no
puede exagerarse. La preocupacin tiene cuatro aspectos:
1) la EM puede ser inmunosupresora, 2) la respuesta inmu-
nitaria probablemente sea la base de la resistencia en la EM,
3) la inmunidad por vacuna es el medio principal de control,
y 4) la respuesta inmunitaria puede contribuir a la masa
celular dellinfoma (vase patognesis).
Las respuestas inmunitarias y las caractersticas de
inmunosupresin de la EM estn bien documentadas y
analizadas. Para los detalles deben considerarse los diversos
reoasos(63.337.347.348.349.398.399.400.401.418.424).
(Captulo 17)
Inmunosupresin
El deterioro de la respuesta inmunitaria puede originarse de
manera directa por infeccin con MDV, a travs de la
infeccin ltica de linfocitos (vanse 337), o indirectamente
por medio de la actividad de poblaciones de clulas supre-
soras (256, 472). Es probable que ambas sean importantes.
Estudios invitro (54, 173,378,473) sugieren que las clulas
tumorales de MD podran tener por s mismas actividad
supresora. Esto podra deberse a que son clulas T supreso-
ras reales o, tal vez, debido a que expresan antigeno fetal
aviar del cual se ha demostrado que posee cierta actividad
supresora (315). Los estudios de Schat y colaboradores
(413), que muestran que las lneas celularestumorales portan
un antigeno CD4, un marcador para las clulas T colabora-
doras, argumentan en contra de 10ltimo, pero de cualquier
manera falta la evidencia directa. La inmunosupresin
permanente tiende a correlacionarse con el desarrollo final
del tumor (405) Y slo se puede observar en aves que ya
han desarrollado neoplasias (474); de este modo, resulta
dificil distinguir entre la causa y el efecto. Por 10general, la
primera aparicin de la inmunosupresin permanente
coincide con la segunda fase de infeccin citoltica (vase
Patognesis).Ya que serequierede la inmunocompetenciapara
que se conserve la latencia (57), podra ser que la inmuno-
supresin relacionada con la aparicin de linfoblastos trans-
formados resulte en la prdida de clulas T y B adicionales
por medio de la infeccin citoltica, mezclando de esta
manera la situacin y resultando en la atrofia bursal y
timica observada en aves destinadas a fallecer por EM.
Durante el ciclo de postura, debe considerarse una posible
relacin entre la inmunosupresin, la reactivacin de la
infeccin citoltica y los brotes de EM.
La inmunidad tanto humoral como mediada por clulas
pueden ser deprimidas por la EM, 10 cual se refleja en
reduccin de la respuesta de anticuerpos a diversos antige-
nos y por alteraciones en las funciones de la clula T, tales
como rechazode injerto de piel, estimulacinde linfocitos
por mitgenos, hipersensibilidad tarda, reduccin en la
actividad de la clula NK, y regresin alterada del sarcoma
de Rous (vanse 337). La infeccin por MDV puede aumen-
tar la susceptibilidad a la infeccin primaria y secundaria
con coccidias (33). Debe enfatizarse que aunque pueda
haber depresin, no hay una prdida total de funcin.
Hacia los siete das PI se observa una depresin tran-
sitoria en la inmunidad celular, mediada por la respuesta in
vitro a los mitgenos, independientemente de la constitu-
cin gentica o virulencia de la cepa de virus (vanse 399).
Esto parece que se debe a una poblacin de macrfagos
supresores(256).
Respuestas inmunitarias
Se desarrollan inmunidad tanto humoral como mediada por
clulas en aves competentes despus de la infeccin con
MDV. stas pueden suponer varios tipos de respuestas, y
dirigirse contra diversos antgenos.
Payne (329), especula que la inmunidad hacia EM
podra ser, ya sea al principio contra la infeccin viral o
despuscontra las clulas linfoides proliferantes. De hecho,
pueden utilizarse antgenos virales inactivados o tumorales
para inmunizarcontralaEM (219, 250, 262, 291, 345, 354).
Las vacunas antivirales inactivadas Drotel!en contra las

infecciones citolticas tempranas,infecciones latentesy forma-
cin de tumores, mientras que las vacunasde clulastumorales
muertas slo evitan lo ltimo. Una excepcin fue una vacu-
na inactivada de MDV en emulsin de aceite, de la cual se
inform que induca anticuerpos no neutralizantes de virus,
lo que poda nmunizar pollos de manera pasiva contra la
infeccin MDV y sus efectos relacionados con el virus, pero
no contra el desarrollo posterior de tumores (250).
Inmunidad humoral
Pueden detectarseanticuerpos precipitantes y neutralizantes
de virus (N V) dentro de un plazo de l a 2 semanas; una
respuesta de inmunoglobulina M (IgM) es sustituida por
IgG (177). Estos anticuerpos por lo general persisten duran-
te toda la vida del ave. Los anticuerpos NV pero no preci-
pitantes de virus, se correlacionan con la supervivencia de
las aves infectadas (60, 433). Es probable que ste sea un
efecto ms que una causa,y puede ser el resultado del ahorro
del sistema dependiente de bolsa en las aves resistentes
(176,177,453).
Se ha observado una funcin protectora desempeada
por el anticuerpo humoral adquirido de manera pasiva en
pollitos (16, 105 Y otros); el efecto del anticuerpo no es
excluir, sino reducir la intensidad de la infeccin, quizs
impidiendo la propagacin. Puede producirse neutraliza-
cin del virus in vivo (55); sin embargo, se desconoce el
mecanismo exacto. No se requiere de una respuestahumoral
de anticuerpos para la resistencia contra la EM, ya que las
aves bursectomizadas pueden sobrevivir a la infeccin
(434). Esto no excluye la intervencin temprana de los
anticuerpos en la supresin de la infeccin destructiva de
rganos inmunitarios que se necesita para la resistencia
subsecuente.
Inmunidad mediada por clulas
Como los anticuerpos no constituyen un componente reque-
rido para la resistencia inmunitaria contra la EM, puede
suponerse que la IMC es importante. Esta conclusin la
apoya la observacin de que se necesiten clulas T funcio-
nales para la resistencia (74, 439) as como la inmunidad
vacunal (338).
Se han identificado pocos antigenos especficos impli-
cados ya sea en la inmunidad humoral o en la mediada por
clulas. En aves infectadas, los anticuerpos NV, proba-
blemente se encuentren dirigidos contra la glucoproteina B
(gB) (vase Etiologia), y los anticuerpos monoespecificos
contra gB neutralizaron a los virus libres de clulas (123).
Adems,ya sea lagB sola(319)o unavacunarecombinante
de viruela aviar (VVA), o una vacuna de HVT expresando
el gen gB de MDV (305, 393) protegieron contra el desafio
por MDV. La glucoproteina A, expresada por un vector
baculovirus (311), indujo anticuerpos en pollos, pero no se
ha informado de estudios de proteccin. El antigeno produ-
cido por el serotipo 1 del MDV parece proporcionar una
proteccin ms eficaz que la de los dems serotipos (299).
Una VVA recombinante, expresando la fosfoproteina pp38
no result protectora (305), aunque Pratt y colaboradores
(364) encontraron lneas celulares linfoblastoides expre-
sando pp38, que resultaron blancos para la lisis restringida
del compeljo mayor de histocompatibilidad (CMH) me-
diante linfocitos T citotxicos (LTC), inducida por los tres
Enfermedades
neoplsicas . 40J
serotipos de MDV. El antgeno pp38 es de inters especial
ya que se desarrolla tanto en clulas renales de pollo infec-
tadas de manera productiva, como en lneas celulares no
productivas a partir de clulas de MD (199,202,294). El
enfoque utilizado por Pratt y colaboradores, es decir, la
transfeccin de genes de WDV en lneas celulares a reticu-
loendoteliosis, que pueden servir como blancos singeneicos
para LTC en una prueba de liberacin de cromo (CRA, del
ingls chromium-release assay) debe ayudar a identificar
otros antgenos importantes en lMC. Otros estudios CRA,
utilizan lneas celulares de MDV como blanco, pero estu-
vieron implicados aloantgenos y as las clulas efectoras no
resultaron LTC (409).
La posibilidad de que estuviera implicado en la inmu-
nidad un antgeno de superficie, encontrado en clulas
transformadas por MDV, se origin por estudios en los que
se demostr que los anticuerpos antiidiotipo contra MATSA
(vase Etiologa), inmunizaban pollos contra el desafio con
MDV virulento (121).
Inmunidad por vacunas
Esta inmunidad es casi sin duda de naturaleza inmunitaria.
No slo el efecto protector de las vacunas inactivadas des-
carta la posibilidad alterna de interferencia viral, sino que la
inmunidad por vacunas puede ser anulada por tratamientos
inmunosupresores que afectan a la IMC, como el tratamien-
to con ciclofosfamida (374) o mediante la infeccin con
virus inmunosupresor de la anemia infecciosa aviar (322).
La eliminacin de la inmunidad humoral por bursectomia y
radiacin X, no tiene efecto en la proteccin conferida por el
MDV atenuado (140), aunque un tratamiento similar inter-
fiere en parte con la inmunidad por vacuna de HVT (382).
La inmunidad por vacunas de virus vivo incluyendo
HVT, MDV atenuado y serotipo 2 de MDV parece estar
dirigida en gran parte contra antgenos virales, pero posible-
mente tambin contra antgenos tumorales. Todos protegen
contra de la replicacin temprana de virus virulentos en los
rganos linfoides de las aves desafiadas, y reduce la
intensidad de infeccin latente (77, 354, 377, 408, 454).
La evidencia que sugiere inmunidad antitumoral, proviene
de informes de que las clulas,linfoblastoides pueden indu-
cir inmunidad restringida a CMH en aves desafiadas con
linfomas de MDV trasplantables (129) Y de que MDV, HVT
y 8B-I atenuados pueden inmunizar contra tumores de
MDV trasplantables incluyendo al trasplante JMV (276,
421) Y a otros. En estos estudios, ninguna de las clulas
trasplantables o de las lineas celulares utilizadas expresaron
alguno de los antgenos relacionados con los virus usuales.
No obstante, la fosfoproteina pp38 podria explicar la acti-
vidad de algunas vacunas para inmunizar contra el desafio
con clulas de tumor de EM trasplantable y, a la inversa, por
la capacidad de clulas no productoras como JMV para
inducir inmunidad contra el desafio con MDV. Otros inmu-
ngenos an no descubiertos, tambin pueden ser com-
partidos por clulas tumorales y las clulas infectadas de
manera productiva. Powell predijo (346) la existencia de ta-
les antgenos virales en las clulas transformadas.
Otros mecanismos de resistencia
Los macrfagospuedenestarimplicadosen la resistencia
mediantela restriccindirectade la replicacinviral (163,
402 Enfermedades de las aves
178) o en conjunto con los anticuerpo s (239, 247). Las
clulas B y los macrfagos inmunitarios pueden interactuar
para inactivar a virus libre de clulas (403). La activacin
de los macrfagos mediante la inyeccin de caldo de tiogli-
colato en la cavidad peritoneal, redujo notablemente la
incidencia de EM en las aves desafiadas (162). Parece que
los macrfagos se encuentran adems implicados en la
inmunosupresin temprana transitoria despus de la infec-
cin por MDV (256, 261) y, pueden inhibir la sntesis de
DNA y la proliferacin por lneas celulares linfoblastoides
EM in vitro (256, 324, 425).
En EM, pueden ser importantes varias citocinas. Sett-
nes (418), revis los efectos probables del interfern y
observ que las concentraciones de esta citocina, como una
respuesta temprana a la infeccin por MDV, pueden ser
mayores en las aves resistentes, que en las susceptibles
(188). El interfern protegi contra el tumor JMV transplan-
table (481), y parece que es una de las citocinas importantes
para el desarrollo y conservacin de la latencia con MDV
(57, 487).
Tambin podra ser importante la resistencia innata en
la forma de las clulas NK (vanse 348, 399). Las clulas
NK resultan citotxicas para las clulas tumorales de EM y
puede haber una relacin entre estas clulas y la resistencia
relacionada con la edad, y tal vez tambin sea gentica.
Luego de la vacunacin con HVT o SB-I existe un aumento
en la actividad de las clulas NK y las concentraciones
elevadas de clulas NK en tumores regresivos, pero no
progresivos, podran indicar una participacin en la inmu-
nidad intratumoral en la regresin de los tumores. De ma-
nera interesante, el sobrenadantede los cultivos de las lneas
celulares linfoblastoides JMV-I, resulta protector cuando
se utiliza como tratamiento previo al desafio con MDV
(232), debido aparentemente en parte a la activacin de
linfocina de las clulas NK (233).
DIAGNSTICO
Aislamiento del virus
Aunqueno es de utilidad especialen el establecimientode
un diagnsticode EM, la aplicacin de tcnicaspara el
aislamiento del virus tiene valor en estudios epizootio-
lgicos y otras caracterizacionesdel virus. Se usantcni-
cas relacionadaspara la titulacin de MDV y sus virus
vacunalesrelacionados.Los procedimientoslos ha repasa-
do Sharma(430).
Origen del virus
El MDV se puede aislar tan temprano como los 1 o 2 das
posteriores a inoculacin (342), o cinco das luego de la
exposicin por contacto (2), y durante el transcurso de toda
la vida de los pollos. Las clulas viables intactas son el
inculo preferido, ya que en la mayor parte de los casos la
infectividad est relacionada vidamente con clulas, aunque
preparadoslibres de clulas de piel, caspao puntas de plumas
de pollos infectados pueden contener virus (72). El inculo
puede estar constituido por linfocitos sanguneos, sangre
entera heparinizada, esplenocitos o clulas tumorales aisla-
das. Muchas veces, puede aislarse el virus de suspensiones
(Captulo 17)
de clulasinfectadasdespusde almacenamientodurante
24 horasa 4 C, facilitndoseas el transportede muestras
t,'J,\
Tcnicas de cultivo de clulas
Es probable que el mtodo empleado con mayor amplitud
para aislamiento primario de MDV es la inoculacin de
cultivos susceptibles de tejidos con linfocitos sanguneos o
suspensionesde clulas a partir de tejidos linfoides de pollos
infectados. Se prefieren los cultivos de clulas renales de
pollo y de fibroblastos de embriones de pato, como sustratos
para el aislamiento del serotipo 1 de MDV, mientras que por
lo comn se utilizan fibroblastos embrionarios de pollo para
el aislamiento de los virus del serotipo 2 y 3. Los cultivos
se inoculan con 106 a 107, de clulas, aunque puede encon-
trarse para ciertos virus cierta inhibicin de la formacin de
placa viral con dosis superiores a 8 x 106 de clulas (81).
Despus de 24 a 48 horas, el inculo se deslava y el cultivo
se conserva bajo medio lquido o agar, por lo comn sin
subcultivo.
El desarrollo de placas tpiCas (vase figura 17-4) en
cultivos inoculados dentro de un plazo de 5 a 14 das,
en ausencia de estos cambios en cultivos testigo compara-
bles no inoculados, es evidencia de aislamiento de MDV.
Las placas inducidas por los virus serotipo 1, 2 y 3 pueden
distinguirse, con prctica, mediante un criterio morfolgico
(397,495), pero la tincin inmunofluorescente con anticuer-
pos monoclonales especficos de serotipo proporciona una
diferenciacin ms precisa. El momento ptimo para la
observacin de las placas vara con el sustrato celular o el
serotipo del virus. Para determinar la susceptibilidad de los
cultivos de prueba, se pueden utilizar inculos infectados
con virus conocidos.
El virus de la enfermedad de Marek se ha aislado
mediante el cultivo directo de clulas renales de las aves
infectadas (514). Un mtodo til para demostrar en especial
los virus, consiste en la tcnica de cultivo de linfocitos de
corto plazo, seguida de una prueba AF (78), Y de manera
presunta se puede utilizar tambin para recuperar virus si se
transfirieran linfocitos positivos al antgeno cultivados ha-
cia cultivos monoestrato susceptibles. El virus de la enfer-
medad de Marek se ha aislado asimismo de explantes de
diversos tejidos, incluyendo nervios y ganglios, en monoes-
tratos de fibroblastos de embriones de pollo (341).
Figura 17-16. A. Tumores leucticos que afectan los folcu-
los de las plumas (Ieucosis de la piel). (Peckham). B. Linfoma
de EM inducido experimentalmente en ovario inmaduro
(abajo) en comparacin con el ovario normal (arriba). C. Le-
siones oculares de la EM. Ntese que el ojo normal (izquier-
da) tiene una pupila claramente definida asi como iris bien
pigmentado. El ojo afectado (derecha) tiene un iris con
alteraciones en el colory pupila muy irregular como resultado
de filtracin de clulas mononucleares. (Peckham). D. Mo-
lleja de un pollo infectado con aislado CU2 de MDV. Observe
las alteraciones macroscpicas aterosclerticas obvias
en las arterias. (C. Fabricant). Alteraciones microscpicas de
arterias similares se muestran en la figura 17-16B. (Shiva-
prasad) E. Mltiples linfomas pulmonares. F. Diversos linfo-
mas en corazn (Shivaprasad).
404 . Enfermedades de las aves
Identificacin del aislamiento
La identidad y pureza del aislamiento sospechosodebe ser
de manera cuidadosa determinada. Pueden existir los tres
serotipos virales en el mismo pollo, y muchas veces seaislan
al mismo tiempo. Los procedimientos de utilidad para deri-
var aislamientos de MDV serotipicamente puros, incluyen
el uso de inculos de pollos centinelas no vacunados, colo-
cados en parvadas sospechosas (para evitar contaminacin
con virus del serotipo 3, que se propaga de manera deficiente
por contacto), la purificacin o clonacin de placa del
aislamiento en el paso ms temprano posible, y el empleo
selectivo de sustrato de clulas los fibroblastos de pollo y
pato son relativamente resistentes a los aislados de serotipo
1 y 2, respectivamente (500). La identidad y pureza del
serotipo puede confirmarse mediante tincin inmunofluo-
rescente con anticuerpo s monoclonales especficos para
serotipo (258). La patotipificacin de los MDV serotipo 1,
se puede completar por la inoculacin de pollos no vacuna-
dos as como de pollos vacunados con vacunas HVT o
bivalentes (500) (vase Etiologa). La ausencia de otros
virus tambin es crtica, puesto que la contaminacin puede Pruebas de reaccin en cadena de la polimerasa
alterar la patogenicidad aparente del aislamiento (53, 211).
La propagacin de los aislamientos de MDV hasta por seis
pasajes en cultivos de fibroblastos de embriones de pollo o
celulares de embrin de pollo, excluir a los contaminantes
como el virus de la anemia aviar (534) y permitir la
preparacin de lotes de siembra y de trabajo, los cuales se
pueden estandarizar y titular de manera ms sencilla. Aun-
que debe considerarse la posibilidad de atenuacin, esto
requiere por lo general de 20 o ms pasajes en cultivos
celulares (109) y sucede de manera ms gradual en clulas
renales de pollo o fibroblastos de embrn de pato, que en
fibroblastos de embrin de pollo.
Valoracin y titulacin del virus
Los virus de los serotipos 1, 2 Y 3 pueden cuantificarse
mediante tcnicas in vitro similares a las descritas para el
aislamiento del virus. Los mtodos difieren para los distin-
tos serotipos, pero todos se basan en la induccin en placa
en cultivos celulares susceptibles. Debe efectuarse un con-
teo tan pronto como las placas maduran (el tiempo varia con
el aislamiento), ya que pueden producirse placas secunda-
rias cuando los cultivos se conservan con medio lquido. Se
han descrito (459) mtodos de recubierta de agar, pero no
se utilizan comnmente ya que a menudo se retarda la
formacin de placas en el agar ya que no se ha considerado
como un problema importante la formacin de placas se-
cundarias bajo el medio lquido. Se han repasado los proce-
dimientos para la titulacin de los virus de vacunas (475),
y 110son fundamentalmente distintos de los aislamientos
patgenos.
Marcadores virajes en los tejidos
A menudo, es conveniente detectar la presencia de infeccin
viral en pollos, sin aislamiento del virus en cultivos. Tales
marcadores de infeccin tambin tienen valor para la iden-
tificacin de supuestos aislamientos de MDV en cultivos
celulares.
(Captulo 17)
Deteccin por anticuerpos
Aunque los anticuerpos policlonales obtenidos de po-
llos infectados con MDV se han aplicado a la deteccin de
antigenos en los tejidos, la disponibilidad de anticuerpos
monoclonales dirigidos a antigenos o epitopes especfi-
cos, ha facilitado de manera considerable muchas de es-
tas pruebas. Se han preparado anticuerpos monoclonales
contra epitopes comunes a tipo y especficos a tipo de los
tres serotipos de MDV (258). Los antgenos virales pue-
den detectarse en las puntas de las plumas, FPL, tejidos
linfoides infectados de manera citoltica o cultivos de
clulas infectados con anticuerpo s apropiados median-
te pruebas AF (461), pruebas de inmunoperoxidasa (91),
pruebas PAG (164, 263), Y ELISA (122, 415). Las clulas
que contienen antigeno contra el virus de la enfermedad
de Marek son raras en los linfomas y tejidos infecta-
dos de manera latente, pero en algunas clulas pueden in-
ducirse los antgenosmedianteun cultivo de linfocitos de corto
trmino (78).
Los cebadores designados para amplificar las secuencias
132 bpr especificas para el MDV del serotipo 1 se han
reseado (20, 447, 542). Esta prueba puede discriminar
entre las cepas atenuadas y las del tipo silvestre, y tiene el
potencialpara detectar el DNA viral enlinfomas(124),pero
tal vez no sea suficientemente sensible como para detectar
tejidos infectadosde maneralatente,por la menorfrecuen-
cia de clulas positivas y a la menor cantidad de genomas
virales por clula. Asimismo se puedeutilizar una prueba
PCRpara implificar el gen gC de MDV y HVT (541).
Sondas de DNA
Se han descrito mtodos que utilizan hibrjdizacin de DNA-
DNA con mancha mediante sondas deDNA para la detec-
cin de DNA de MDV en extractos de puntas de plumas
(122). Adems, se ha logrado la localizacin de clulas
especficas infectadas por virus mediante hibridizacin in
situtantoparaMDV (390)comoparaHVT (186).
Microscopia electrnica
Las partculasde herpesviruspuedendetectarseen el FPL
y otrostejidosde pollos infectados,y en clulasinfectadas
de maneraproductivain vitro (72, 296, 478).
Demostracin de anticuerpos
Las pruebas para la iden~ificacin de la presencia de anti-
cuerpos especficos en el suero de pollos son de utilidad en
los estudios de la patognesis viral y para vigilar parvadas
libres de patgenos especficos. Son de uso comn una
cantidad de procedimientos que incuyen PAG, AF, ELISA
y NV; los mtodos se han comentado (430). Por el momento,
slo se encuentran disponibles reactivos comerciales para
la prueba PAG, que es la menos sensible, pero que es
adecuada para detectar respuestas serolgicas en parvadas
de pollos infectadas o vacunadas. No obstante, ninguna de
estaspruebas puede determinar anticuerpos para un serotipo
viral especfico en pollos expuestos a mltiples serotipos
virales. Se han comunicado diferencias antignicas entre
serotipos (51, 52), pero tambin parecen existir antgenos

comunes.El significadobiolgico de los anticuerposdetec-
tadospor mtodosdistintospuedevariar (60).
Diagnstico diferencial
A pesar de lineamientos bien establecidos (373, 445), en la
prctica, se ha considerado que el diagnstico clinico de EM
es dificil, probablemente porque no hay una lesin macros-
cpica en verdad patognomnica, y porque las lesiones
pueden ser muy similares a aquellas de la leucosis linfoide
(LL), que continan siendo frecuentes o de la reticuloendo-
teliosis (RE), la cual se ha vuelto frecuente en el Medio Este.
El virus de la RE (REV), se encuentra diseminado amplia-
mente en EVA y puede inducir lesiones experimentales
(engrosamiento de los nervios y linfomas), que se asemejan
an de manera ms cercana a EM que aquellas inducidas
por el virus de la leucosis aviar (ALV) (vase Reticuloen-
doteliosis).
Criterios para la infeccin
El virus de la enfermedad de Marek es altamente contagioso
y casi de hecho ubicuo entre los pollos. Slo un pequeo
porcentaje de las aves infectadas desarrollar EM clnica.
Debido a estosfactores, se considera que los indicadores de
la infeccin viral tienen por lo comn un valor limitado en
el diagnstico de la enfermedad. Por tanto, el diagnstico se
ha basado tradicionalmente en criterios especficos de la
enfermedad como la epidemiologa, la patologa y los mar-
cadores especficos de tumores.
Sin embargo, la disponiblidad de pruebas PCR e in-
munohistoqumicas ha ampliado la funcin de los criterios
de infeccin en el diagnstico diferencial. Como se coment
antes, las pruebas PCR pueden detectar el DNA viral espe-
cfico del serotipo 1 en tumores por EM. La tincin inmu-
nohistoqumica con anticuerpos apropiados puede detectar
antgenos a MDV (tal como el pp38) expresados en una
proporcin de clulas transformadas por EM, y detectarn
antgenos haca REV o ALV en casi cualquier clula trans-
formada en linfomas LL o REV. La exclusin de LA V o REV,
cuando sea posible, por medio de pruebas PCR o histoqu-
micas negativas en tejido tumoral, puede proporconar un
apoyo importante para un diagnstico de EM cuando resul-
tan positivos otros criterios relaconados con EM. Aunque
el valor prctico de tales pruebas an se encuentra en
evaluacn, parece probable que proporcionarn diagnsti-
co definitivo para los tres virus tumorales de EM.
Patologa macroscpca
Aunque los nervios perifricos agrandados y los linfomas
viscerales son comunes en la EM, ninguna de estas lesiones
se produce de manera consistente ni es patognomnica. Por
consiguiente, deben tenerse en cuenta otros criterios tales
como la edad y la distribucin de las lesiones en el diagns-
tico postmortem de la EM. De manera histrica, los pollos
se han diagnosticado como positivos para EM con base en
la patologa macroscpica y en la edad si cuando menos
existe una de las siguientes condiciones: 1) crecimiento
leucsico de nervios perifricos; 2) tumores linfoides en varios
tejidos (hgado, corazn, gnadas, piel, msculo, proven-
trculo) en aves menores de 16 semanasde edad; 3) tumores
linfoides viscerales en aves de 16 semanas o ms que
Enfermedades
neop/sicas. 405
carecen de afectacin neoplsica de la bolsa de Fabricio; o
4) alteraciones en el color del iris o irregularidad pupilar,
como en la figura 17-16C.
Algunos supuestoscriticos son la ausencia de tumores
bursales en casos de EM en aves mayores de 16 semanas,
la presencia consistente de tumores bursales macroscpicos
en casos de LL y el desarrollo de LL o de otros tumores no
relacionados slo en aves mayores de 16 semanas de edad.
Otra suposicin, es que en pollos comerciales la infeccin
por REY slo induce muy de vez en cuando crecimientos
nerviosos o linfomas en ausencia de afeccin bursal. Aun-
que estas propuestas pueden no ser de manera invariable
correctas, los errores diagnsticos en la parvada se espera
que no sean frecuentes, si las necropsias se practican con
cuidado y se examinan varias aves. El examen apropiado de
la bolsa es en particular importante y requiere incisin del
rgano con inspeccin cercana de la superficie epitelial. Sin
embargo, ya no se puede seguir considerando como defini-
tivo al diagnstico fundamentado slo en los criterios de
patologa macroscpica.
Histologia y citologia
La precisin diagnstica puede aumentar mediante el em-
pleo de procedimientos histolgicos o cito lgicos. En los
tumores de EM hay una poblacin mixta de linfocitos de
tamafio pequeo a grande, linfoblastos, clulas plasmticas,
y clulas de EM. Estas caractersticas dagnsticas, pueden
observarse en los cortes histolgcos regulares tedos con
hematoxlina y eosina. No obstante, el examen de prepara-
ciones por toque, obtenidos de manera directa de lesiones
de aves recin sacrificadas y teidas con metil verde pirani-
na o tincin de Shorr, proporciona un detalle citolgico
mejor y puede prepararse en unos cuantos minutos. La
pironinofilia se observa infrecuentemente en clulas de los
tumores de EM (445). Sin embargo, an estos procedimien-
tos no siempre pueden diferenciar las lesiones por EM, de
aquellos linfomas no bursales o lesiones nervosas inducidas
mediante infeccin por REY.
Marcadores relacionados con tumor
Aun cuando en la actualidad se reconoce a MATSA como
un antgeno del husped relacionado con las clulas T
activadas (278), este antgeno y otros marcadores celula-
res del husped tienen valor diagnstico. La tincin inmu-
nofluorescente de la membrana para MATSA e IgM ha
demostrado ser til en particular para el diagnstico de EM
(131,306,307). Los linfomas de EM tienen de 5 a 40% de
clulas positivas para MATSA, mientras que la IgM
se presenta en menos del 5% de las clulas de los linfomas
de EM. La tincin inmunohistoqumica positiva para el ant-
geno pp38, el cual se expresa en una proporcin pequea
pero variable de clulas de linfoma por EM (199, 293), debe
resultar diagnstica para EM. Con el fin de auxiliar a diferen-
ciar los linfomas ocasionados por EM de aquellos origina-
dos por REY, tambin pueden ayudar la deteccin de
marcadores de superficie celular como el la (CMH clase 11)
y los antgenos CD4/CD8. Las clulas de linfoma de la
enfermedad de Marek son positivas para el antgeno la y
gran parte de las clulas expresan el antgeno CD4 (413),
mientras que las clulas provenientes de linfomas RE
no bursales son negativas para la y se tien de manera
406 Enfermedades de las aves
predominantepor el antgenoCD8 (115). Se encuentraen
desarrollomsde estatecnologaparael diagnsticodife-
rencial de los tumoresaviares.
Diferenciacin de otras enfermedades
La LL todava es la enfermedad principal que debe consi-
derarse en el diagnstico diferencial de la EM. A pesar de
ello, la LL por lo general se puede distinguir de la EM por
la afectacin comn de la bolsa de Fabricio, la morfologa se ha controlado de esa manera en cualquier especie). La
uniforme de los blastos, pironinofilia, y presencia de mar-
cadores de clula B, presencia o ausencia de genomas o
antgenos de ALV y ausencia de MATSA en las clulas
tumorales.
La inoculacin accidental o experimental de pollos con
REV no defectuoso, ha ocasionado enfermedad clnica ca-
racterizada por nervios aumentados, menor tamao del
ave y linfomas viscerales tanto bursales como no bursales.
Hay dos tipos de patologa inducida por REV que semejan
de cerca a la EM: linfomas no bursales que se producen tan
tempranamente como a las seis semanas de edad (526)y
aumentos de los nervios perifricos que se originan tanto
solos (517) como en grupos donde algunas aves tambin
tienen linfomas (526). Tales lesiones pueden distinguirse
mejor de MD, mediante los criterios relacionados con la
infeccin (vase Reticuloendoteliosis). En el campo, estas
lesiones no se reconocen por lo comn, pero pueden con-
vertirse de manera potencial en ms prevalentes, ya que
se est incrementando la evidencia de la infeccin por REV.
Otras enfermedades en que pueden haber lesiones ma-
croscpicas o signos paralticos confusos son la mieloblas-
tosis, eritroblastosis, carcinoma del ovario, otras neoplasias,
deficiencia de riboflavina, tuberculosis,histomoniasis,ojo gris
gentico, enfermedad de Newcastle, encefalomielitis aviar,
infecciones o lesiones de las articulaciones.
De manera reciente, en EVA se ha reconocido en
pollos comerciales una neuropata perifrica similar a la in-
formada en pollos especficos de patgeno (37, 216). Esta
lesin se caracteriza por edema e infiltracin celular limita-
da de los nervios perifricos y se relaciona con cojera clnica
que conduce a mortalidad. La incidencia de las lesiones
vara con el haplotipo del CMH (12). Se diferencia de EM
por la ausencia de linfomas visceral es, la escasezde linfo-
citos en las lesiones nerviosas y en la incapacidad por
demostrar MDV por medio de PCRy aislamiento viral (13).
TRATAMIENTO
No existe algn tratamiento prctico eficaz contra la EM, ni
en parvadas ni en pollos individuales. Sin embargo, algunas
aves que muestran signos clnicos de EM presentan regre-
sin espontnea de sus lesiones y se recuperan bajo ciertas
circunstancias (333,341,437).
(Captulo 1~
PREVENCiN Y CONTROL
El desarrollo de vacunas que tienen xito en el control de la
EM (110, 317, 385), es un logro singular tanto en la agri-
cultura (ya que antes de la vacunacin, la EM se haba
convertido en la enfermedad de aves de mayor costo), como
en la investigacin bsica de cncer (ya que sta fue la
primera vez en que una enfermedad neoplsica importante
vacunacin representa, hoy da y en el futuro previsible el
tratamiento central para la prevencin y control de la EM.
Sin embargo, la resistencia gentica y la bioseguridad son
importantes como adjuntos para la vacunacin y pueden
tener una importancia mayor ya que se estn reconociendo
de manera ms amplia las limitaciones de la vacunacin. Se
encuentran disponibles estudios detallados (327, 496).
VACUNACiN
Tipos de vacunas
Las vacunas basadas en los tres serotipos virales, mezclas
de serotipos, o de DNA recombinantes son capaces de
proteger a las aves en contra de EM. Las vacunas monova-
lentes incluyen MDV serotipo l (110,385) Y HVT atenua-
dos (317). Por lo general, los aislamientos avirulentos
naturales del serotipo 2 (402, 537), se combinan con HVT
para tomar ventaja de la actividad sinergstica documentada
entre los serotipos 2 y 3 (494). Adems, se utilizan de
manera frecuente otras combinaciones de serotipos virales.
Se han desarrollado vacunas experimentales basadas en la
tecnologa de DNA recombinante, pero todava no se han
autorizado para usarse. Aunque todos los tipos de vacuna
resultan protectores, el HVT es el que se ha usado de manera
ms extensa debido a que su produccin es econmica y a
que puede liofilizarse el virus libre de clulas extrado de
clulas infectadas (73) para su almacenamiento y manejo
ms convenientes. Se ha empleado muy ampliamente un
tipo de HVT relacionado con clulas que requieren almace-
namiento en nitrgeno lquido, probablemente debido a
que es ms eficaz que el virus libre de clulas en presen-
cia de anticuerpo s matemos (507). Slo se dispone actual-
mente de vacunasrelacionadascon clulas de los tipos l y 2.
Factores que afectan la eficacia
La vacuna suele administrarse al nacimiento. Tanto las
vacunas relacionadas con clulas como aquellas libres de
clulas se administran m~diante inoculacin parenteral a
unasdosis,de ordinario en exceso,de 1000 unidadesfor-
madoras de placas (UFP)/pollo. La va ntramuscular puede
ser ligeramente ms eficaz que la subcutnea (314), pero
esta ventaja no la han observado todos los investigadores
(483).
Sharma y Burmester (431), hallaron que la vacunacin
de embriones de 18 das de edad aceler el desarrollo de
inmunidad protectora durante varios das, y propusieron
esta tcnica para el control de los efectos perjudiciales de la
exposicin temprana al MDV virulento. La vacunacin del
embrin fue ventajosa aun en presencia de anticuerpos
matemos (432) Y con varios tipos de vacunas de EM (435).
Este procedimiento se ha automatizado y ahora lo utiliza

msde 50% de los productoresdeavesdeengordaen EUA.
La vacunacinde los embrionesha resultadoen unadismi-
nucinen los costosde trabajoy en unamayorprecisinen
la administracinde la vacuna,pero, en contrastecon los
datosde laboratorioiniciales,todavano seha detectadoen
el campouna importantereduccinen lasprdidaspor EM
(283, 396).
Seha informado que el adyuvanteacemannan,incre-
mentala eficaciade las vacunasde HVT y otrasde EM, en
especialcuando el desafio se administra a los dos das
posvacunacin (313). Esteproductoseencuentradisponible
comercialmente,pero est por establecersequ tanto han
disminuidolas prdidasde EM por su uso.
Mientrasmenor seael intervalo entrela vacunaciny
la exposicinal virus virulento de campo,sermspobreel
grado de proteccin(317). Sin duda alguna,la exposicin
tempranaes una de las causasms importantesde EM
excesivaen parvadasvacunadas,puestoque se requieren
hastade siete das para que se establezcauna inmunidad
slida(17), y a quela exposicindecamposedesarrollapor
lo genera!muy pronto despusde ubicar a las aves(516).
Las prdidasseveraspor EM sehan relacionadocon insta-
lacionesde ponedorasmultiedad,dondeexisteunapequea
oportunidadparaevitar la exposicintemprana.
La lneadel avetambines un factor importanteen la
inmunidad vacunal de EM (vaseResistenciagentica).
Schaty colaboradores(408), encontraronque la vacunade
HVT en un pollo genticamente resistenteproporcionuna
mejor inmunidadque la vacunabivalente(HVT + SB-I) en
un pollo susceptible.
En un esfuerzopor mejorar la eficacia,se intentaron
dosisaumentadas de vacuna(136,495),o vacunacindoble
(15) con poco xito o ninguno; no obstante,en respuestaa
una necesidadpercibida, los fabricantesde la vacunahan
continuadoincrementandolasdosisrecomendadas. Muchas
ponedorasy reproductoresrecibenahorahasta10 000 UFP
deHVT al eclosionar.La vacunacindoblecadavezesms
popular en Europa; en EUA se usa de maneraocasional,
perono hay una evidenciaconvincentede su efectividad.
Desdehace mucho tiempo se ha sospechadoque el
estrsinterfiere con la conservacinde la inmunidadvacu-
na!.La confirmacinaparentela hanproporcionadoPowell
y Davison(350), quienesindujeronlesionesde EM y mor-
talidad en pollos vacunadoscon tratamientoinmunosupre-
sor a las 10 semanasde edady desafiadosantes.No tuvo
xito (429),un intentopor confirmarestaobservacin,pero
merececonsiderarsela posibilidadde queel estrsinmuno-
supresorpuedatenercierta participacinimportanteen las
prdidaspor EM, en especialaquellasquesucedendespus
de iniciar la produccinde huevo.
A pesar de las observacionesde campo en sentido
contrario, no hay una evidencia directa de que el inicio
tardo de las prdidaspor EM en pollos vacunados,seael
resultadode unaexposicinrecienteo tardaa una "nueva"
cepaviral. De hecho,estaposibilidad no pareceprobable
por la resistencianatural de las aves de mayor edad a la
infeccin por EM (5, 30, 520) y a la probabilidadde que
aumenteesta resistenciapor la vacunacinprevia y a la
exposicina otrascepasde campo.
Seha comunicadoque variasotrasinfecciones,inclu-
yendo infeccin de la bolsade Fabricio (427), REV (523),
Enfermedades
neoplsicas. 407
reovirus (386), Y agente de la anemia aviar (322, 535)
interfieren con la induccin de la inmunidad por vacu-
nas, aunque a veces se requieren condiciones sumamente
especificas.
Es posible que la infeccin natural con el serotipo 2 a
virulento o aislamientos del serotipo l de baja virulencia,
proporcionen proteccin a la exposicin subsecuente a ais-
lamientos virulentos (35, 36, 209, 454), Y pueden ser un
recurso adjunto a la vacunacin. Sin embargo, no ha sido
sencillo demostrar la existencia de vacunas diseminadoras,
provenientes de parvadas previas, aun cuando se ubiquen
nuevos pollitos, dentro de dos semanas,en la misma cama
utilizada por pollos vacunados previamente con SB-I (525).
En la conservacin de la inmunidad vacunal por largos
periodos, tambin se ha propuesto la participacin de la
exposicin natural a las cepas virulentas de MDV (483).
El manejo apropiado de la vacuna durante el descon-
gelamiento y reconstitucin es fundamental (167). Adems,
la vacunacin de las reproductoras con un virus de serotipo
l o 2 en vez de HVT, deja a la progenie ms susceptible a
la vacunacin con HVT (236); esta tcnica para reducir el
efecto perjudicial del anticuerpo materno homlogo se usa
en varias partes del mundo; en EUA, se est evaluando
actualmente la disponibilidad de vacunas de serotipo l
altamente eficaces para la vacunacin de las reproductoras.
A menudo, los brotes relacionados con cepas de
vvMDV en criaderos vacunadoscon HVT puede controlarse
mediante vacunacin con vacunas polivalentes constituidas
por todos los tres serotipos virales, o por serotipos 2 y 3 (82,
494, 508). La confirmacin de la eficacia mejorada de una
vacuna bivalente contra desafio con cepas muy virulentas
fue efectuada por Schat y colaboradores (408) y otros (485).
El sinergismo entre los virus vacunales se demuestra
mejor por medio de los virus de los serotipos 2 y 3 (499,
501, 504). Las vacunas bivalentes constituidas por la cepa
FCI26 de HVT, acompaada ya sea de la cepa SB-I (408)
o de la 301B/I (499) del serotipo 2 de MDV, han proporcio-
nado excelente proteccin y se estn utilizando ampliamente.
Asimismo, se emplea una variedad de otras combinaciones,
incluyendo vacunas bivalentes con los serotipos 1 y 3 o
vacunas trivalentes que contienen todos los serotipos. Aun-
que no se ha demostrado la ventaja de estas vacunas poliva-
lentes con respecto a las combinaciones sencillas, no se ha
informado de aparentes consecuencias negativas.
Estrategias de vacunacin
Las vacunas para la enfermedad de Marek resultan inusual-
mente efectivas, logrando ms de 90% de proteccin en
condiciones comerciales (497, 502). Sin embargo, a me-
nudo se centra la atencin en una cantidad creciente de
parvadas en las que se percibe que son excesivas las prdidas
por EM (538). Las causas de tales "fracasos vacunales"
resultan difciles de determinar mediante los anlisis
retrospectivos (496), aunquepuede ser importante una expo-
sicin tempranay la emergenciade nuevascepasde MDV con
mayor virulencia.
Ya que se ha expandido el men de vacunas de EM
disponibles, resulta ms dificil la eleccin de la vacuna
apropiada; para 1995, en EUA estaban autorizadas siete
cepas vacunales. A continuacin se da una breve descrip-
cin de cada una.
408 . Enfermedades de las aves
HVT (317), contina en uso amplio como un producto
monovalente en muchos pases, probablemente por su bajo
costo, disponibilidad en las formas libre de clulas y rela-
cionada con clulas, y eficacia en sitios donde la exposicin
de campo no es muy severa.
La vacuna HVT + S8-1 (bivalente) (408, 494), fue la
primera vacuna comercial basada en el sinergismo entre los
virus de los serotipos 2 y 3. En EVA, se utiliza ampliamente
para parvadas de ponedoras, reproductoras y en algunas
de pollos de engorda. Otra vacuna bivalente es la HVT +
3018/1 (499), que utiliza un elemento diferente del serotipo
2 de MDV.
R2/23 (503), es una cepa atenuadadel serotipo 1 deriva-
da de la cepa Mdll de vvMDV en los EVA. Tambin se
identifica a esta cepa como Mdll/75C o Mdll.75C/R2/23.
CVI988 deriv de un virus de patogenicidad sin
clasificar (probablemente leve) aislado en Holanda (385).
En EVA, se utilizan tres vacunas derivadas de CVI988.
Aunque a cada una se le da en ocasiones el nombre de
"Rispens" (en conmemoracin a la persona que aisl
primero la cepa), las vacunas tienen propiedades muy
diferentes. La cepa CVI988 original utilizada con xito
en Europa y otros pases desde el principio del decenio de
1970 (268), slo ha estado disponible en EVA a partir
de 1994. CVI988/C es un derivado clonado de pasajes
altos de CVI988 en cultivos celulares; tambin era un retro-
pasaje en pollos que origin a CVI988/C/R6, de la cual se
menciona que proporciona una proteccin mayor que en el
caso de CVI988/C (126).
En la prctica, se utiliza una cantidad de otras com-
binaciones de dichas vacunas, incluyendo serotipos 1+3 y
los serotipos 1+2+3. Sin embargo, se carece de la evidencia
para el sinergismo entre el serotipo 1 y otros serotipos (501,
504).
Mucha de la investigacin actual, dirigida hacia el
desarrollo o mejora de las vacunas,utiliza lastcnicasde DNA
recombinante. Las vacunas de viruela aviar (305) o de HVT
(393) recombinantes que expresan el gen gB del serotipo 1
de MDV, han demostrado cierta eficacia protectora. No obs-
tante, queda por determinar si el uso de este tipo u otro de
vacunas ser ms eficaz que los productos existentes.
Los datos acerca de la eficacia, que comparan a ciertos
grupos de vacunas, se encuentran disponibles (vanse 496),
sin embargo no se ha publicado alguna evaluacin sistemtica
de las cepas autorizadas en sus diversas combinaciones.
Aunque HVT y CVI988/C son efectivas, probablemente
sean ms eficaces las vacunas bivalentes del serotipo 2+ 3 Y
el resto de las del serotipo 1 (499). En una serie de pruebas
en las que se determin la eficacia protectora para casi
todas las vacunas principales (excepto, CVI988/C/R6), la
vacuna CVI988 original proporcion los valores ms altos
de proteccin (505), lo cual result consistente con los
informes iniciales en Europa (486). Sin embargo, no siem-
pre se han reproducido las clasificaciones de la eficacia de
las vacunas, cuando se aplican en diferentes condiciones en
distintos laboratorios, y de este modo, deben interpretarse
con precaucin.
La emergencia de cepas virales cada vez ms virulen-
tas, junto con una aparente reduccin en la eficacia vacunal
durante los ltimos 20 aos, ha orginado preocupacin por los cuales la constitucin gentica influye en la inciden-
justificable. Esto sugiere que la vacunacin no proporciona
(Captulo J 7)
por s misma, un programa completo de control y con
certeza no es la solucin final para EM. Resultan esenciales
estrictos procedimientos de bioseguridad con el fin de redu-
cir la exposicin temprana y la presencia de resistencia
gentica, junto a un programa de vacunacin con xito
(vanse siguientes secciones).
Resistencia gentica
Calnek (64), ha analizadolas diferenciascontroladasde
maneragenticaen la susceptibilidada la EM entre lneas
de pollos. Sehanseleccionado y conservadoexperimental-
mentevarias lneasde pollos con resistenciagenticaa la
EM (111, 192, 464). La resistenciaa la EM pareci ser
independientea los factoresgenticosque controlan los
caracteresde produccin(34), y la variacinde la suscep-
tibilidad a la EM en familias de un progenitorsimple indi-
caronque hubo suficienteheterogeneidad parajustificar la
seleccinpor resistenciaen pollos comerciales(34, 111).
De maneratradicional, la resistenciase ha medido por
medio del desafiode pollos no vacunadoscon MDV viru-
lento, sin embargo,estudiosrecientes(11), concluyenque
sepuededeterminarmejor la resistenciaen parvadasvacu-
nadas(vaseseccinposterior).
Mtodos de seleccin
Histricamente, los programas de seleccin para resistencia
se han basado en pruebas de progenie (111) o en la repro-
duccin de los sobrevivientes de las parvadas de reproduc-
tores expuestos (269).
La seleccin con base en la tipificacin sangunea, se
basa en la relacin cercana entre la resistencia a EM y
los alelos de la regin B-F del CMH, en especial B21 (43,
44, 170, 267). Otros alelos B se relacionan con la suscepti-
bilidad o, en grado menor, a la resistencia (lO, 175). Tal
procedimiento de seleccin puede simplificar la produccin
de parvadas resistentes, en poblaciones que contengan un
alelo especfico para la resistencia, aunque se requiere me-
dir la posibilidad de relaciones negativas con las caracters-
ticas productivas (158). Adems, el valor de la seleccin
por marcadores relacionados con CMH puede variar de
manera considerableentre lneas y cruzamientos comerciales
(39, 172).
La evidencia de que tambin podran estar implicados
genes no CMH en la resistencia, la proporciona la observa-
cin de que pollos de lnea 6 y 7 de RPL, que son homoci-
gticos en el locus B para el alelo B2, difieren en la
susceptibilidad a EM (118). Adems, en estudios realizados
en varias lneas comerciales se consideraron ms impor-
tantes los efectos no CMH que los efectos CMH (160). Los
estudios para identificar y mapear tales genes, actualmente
en desarrollo, podran proporcionar nuevas herramientas
para aumentar los programas de seleccin para resistencia
a EM. La resistencia se ha considerado dominante, aunque
sta vara en cierto grado (175) y, en gran parte de los casos,
se ha intermediado la resistencia de cruzamientos con aque-
lla de las lneas paternales (39, 64).
En otra parte de la obra, se comentan los mecanismos
cia de EM (vase Patognesis).

Aplicaciones
Desde que Spencer y colaboradores (462), encontraron que
los pollos resistentes genticamente se encontraban prote-
gidos en un grado mucho mayor que los susceptibles, me-
diante vacunacin, se considera a la reproduccin para
resistencia gentica como un adjunto de valor para el control
de EM. Adems, la evidencia sugiere que la resistencia
gentica podra reducir la necesidad de vacunacin bivalen-
te o del serotipo 1, utilizada ahora con el fin de controlar el
desafio con cepas muy virulentas (408). Sin embargo, la
resistencia de los pollos vacunados y aquellos no vacunados
(156) vara a veces en paralelo (11), pero no siempre,
sugiriendo que la seleccin debe desarrollarse en los lotes
vacunados (10). Bacon y Witter (12), encontraron que la
clasificacin de los pollos para la resistencia a EM, variaba
de acuerdo con el serotipo de vacuna utilizado.
En vista de las herramientas de seleccin disponibles,
a la ausencia casi total de correlaciones negativas y a los
beneficios mayores por obtener, no es sorprendente que
los reproductores empiecen a darle una mayor prioridad a
este enfoque.
Bioseguridad
Debido a que en la EM carecede importancia la transmisin
en embriones, el aislamiento durante la crianza y el sanea-
miento del ambiente constituyen un mtodo primario de
control que tiene xito y que se utiliza ampliamente para las
parvadaslibres de patgeno especfico (483). Por lo general,
se requiere del uso de naves con aire filtrado y presin
positiva (6, 132).
Mientras que no resultan prcticas como procedimien-
to primario de control, las prcticas estrictas de bioseguridad
para limitar el grado de exposicin temprana a MDV, resul-
tan crucales y eficaces para el costo como adjuntas a la
vacunacin. Desafortunadamente, el manejo actual de las
aves coloca muy a menudo en cercana proximidad a una
parvada con otra de reemplazo de diferentes edades, o
requiere que se reutilice la camada de una parvada previa de
pollo de engorda. Tal vez, la incapacidad para evitar una
exposicin temprana sea la causa sencilla ms importante
de los fracasos vacunales. Con frecuencia, la mejora en la
higiene parece tener una participacin principal y efectiva
en el costo, en la eliminacin de las prdidas excesivas por
EM en parvadas vacunadas. Se han revisado los principios
sanitarios ms importantes (26, 327).
HERPESVIRUS NO ONCGENOS
DE PAVO y POLLO
El HVT y el serotipo 2 de MDV no se reconocen como
patgenos en huspedes aviarios. El inters en estos virus,
deriva principalmente de su empleo para inmunizar pollos
contra EM, cuya referencia se hizo antes. Sin embargo,
ambos son virus que se presentan de manera natural y parece
apropiado tambin considerar algunos aspectos de su epi-
zootiologa y patognesis en sus huspedesaviarios natura-
les o alternativos, ya que esto no se ha expuesto en otra parte.
Enfermedades neoplsicas
. 409
Herpesvirus de pavo
El HVT fue aislado en pavos normales por Kawamura y
colaboradores (230) y Wittery colaboradores (516). El virus
es ubicuo en los pavos domsticos (418, 510) Y se ha
informado de su aislamiento en pavos silvestres (113). En
los pollos, el virus tambin est en todas partes debido a la
administracin generalizada de los pollos de un da de edad
para prevenir la EM.
En los pavos, el virus se propaga con rapidez a travs
de parvadas expuestas, posiblemente mediante exposicin
por contacto; de hecho todos los pavos se vuelven virmicos
y desarrollan anticuerpo s dentro de un periodo de unas
cuantas semanas(510). El virus parece madurar en el FPL,
ya que los extractos de piel libres de clulas son infecciosos
(519), aunque se hall antgeno viral no muy a menudo y
slo a concentraciones bajas en el FPL de pavos infectados
(146). No se ha demostrado la transmisin vertical (328,
510). El virus sepuede transmitir de los pavos hacia los pollos
en condiciones experimentales (512), pero tal transmisin,
probablemente es poco frecuente en campo. Hay una
propagacin por contacto limitada entre los pollos (103,
104), se supone que se debe a la maduracin del virus en el
FPL (95, 543). Pareceque el virus sereplica de manera menos
eficaz que el MDV en piel (362), aunque despusdel desafio
con el MDV, seobservaronmayoresconcentracionesdel DNA
de HVT en el FPL de pollos vacunados contra HVT (264).
Fabricant y colaboradores (146) compararon la pato-
gnesis temprana de la infeccin por HVT en pollos y en
pavos. Los pollos no tuvieron infecciones citolticas en los
rganos linfoides; en contraste, los pavos infectados con
HVT tuvieron algunas clulas positivas al antgeno viral a los
4 a 14 das posteriores a.la exposicin, pero no se observa-
ron infecciones citolticas en la bolsa ni en el timo. En los
pollos no hubo depresin en el tamafto de la bolsa o del
timo y la actividad de la clula NK se estimul a travs de
cuando menos ocho semanas posteriores a la inoculacin
(441). No se detect respuesta de estrs mediada por las
suprarrenales durante las tres semanas posteriores a la
inoculacin (151).
Parece que el virus no es oncgeno en los pavos (512,
516), pero ha surgido la posibilidad de problemas de ferti-
lidad en machos infectados con HVT (3, 476). La evalua-
cin del efecto del HVT en las caracteristicas de produccin
de pavos ha sido perturbada por la dificultad para conservar
parvadas testigo libres de infeccin durante periodos pro-
longados, pero esto requiere estudio adicional.
El virus por lo general no ocasiona enfermedad clnica
en pollos intactos o inmunodeprimidos (440, 516) y no
resulta perjudicial para la respuesta inmunitaria (152), aun-
que se observ atrofia de la bolsa y del timo, luego de la
administracin de grandes dosis (166). En contraste, cuando
los pollos se infectaron in ovo con HVT y, luego se incuba-
ron y criaron, hasta 19% desarroll parlisis clnica (77), y
se observ crecimiento macroscpico de nervios a causa de
lesiones de tipo inflamatorio. El HVT puede aislarse de los
pollos infectados durante periodos prolongados y los anti-
cuerpos persisten durante toda la vida (376, 522).
No se observ proteccin por el HVT en pavos en
contra de la induccin del linfoma de EM despus del
desafio con MDV oncgeno (139, 228, 300).
Serotipo 2 del MOV
Los virus aislados de pollos cllnicamente normales y des-
critos originalmente como cepas no patgenas o de baja
patogenicidad del MDV (28, 101) se agruparon despus en
un serotipo separado con base en pruebasdeAFy PAG (51,
52). Se reconoci de manera temprana la capacidad protec-
tora de estascepas contra de la EM (28,537). Otras caracte-
rlsticas singulares de este grupo de virus se aclararon
adems despus del aislamiento de la cepa SB-l (402).
Los estudios epidemiolgicos son escasos,quiz debido
a que el aislamiento del virus es ms dificil que para otros
serotipos y a que los anticuerpossuelenestarenmascaradospor
los de los otrosserotipos.Witter (498), aisl el serotipo2 del vin6
de 34% de lasparvadasde pollos en sieteestadosde EVA, lo cual
sugiri que el virus era razonablementefrecuente,pero quiz
menos que el serotipo l. La frecuencia se apoya ademsen
estudiostempranosen los cuales8 de 25 aislamientosaleatorios
de MDV fueron tipificados como avirulentos (28). Virus si-
milares se consideraron frecuentes en Australia (363).
La epidemiologla en pollos se ha complicado por la
distribucin artificial del virus en EVA a travs de un
programa de pollos sembradores (536,537), o por medio de
inoculacin como vacuna (82, 525). Ahora, en pollos, debe
considerrsele ubicuo al virus. Varias cepas de campo pre-
vacunales slo mostraron diferencias limitadas (528).
Los pollos parecen ser el nico husped natural, aun-
que aislamientos no patgenos semejantes a la cepa HN se
obtuvieron en gallinas japonesas, aves de selva roja y ave
de selva de Ceiln criados en un zoolgico (98).
Los virus de este grupo se propagan con rapidez por
contacto (402, 527) Y se eliminan en FPL (99), aunque
quizs a valores ms bajos que el serotipo 1 de MDV (380).
Despus de la inoculacin en pollitos de un dla de edad, el
virus puede aislarse por primera vez de 5 a 6 dlas posteriores
a sta (76). El virus alcanza tltulos mximos a las 2 a 4
semanasy persiste durante periodos prolongados (76, 527).
Los anticuerpos se inducen con rapidez y persisten.
REFERENCIAS
l. Adldinger, H.K.,and B.W.Calnek.1972. Effectofchelators
on the in vitro infection with Marek's diseasevirus. In P.M.
Biggs, G. de Th, and L.N. Payne(eds.).Oncogenesisand
Herpesviruses.IARC, Lyon, France,pp. 99-105.
2. Adldinger, H.K., and B.W. Calnek. 1973.Pathogenesis of
Marek'sdisease:Early distributionofvirus andviral antigens
in infectedchickens.J Natl CancerInst 50:1287-1298.
3. Adldinger, H.K., R.J. Thurston, R.F. Solorzano,and H. V.
Biellier. 1974.Herpesvirus:A possiblecauseoflow fertility
in mateturkeys.Arch GesamteVirusforsch46:370-376.
4. Akiyama, Y., and S. Kato. 1974.Two celllines from Iym-
phomasof Marek's disease.Biken J 17:I 05-116.
5. Anderson, O.P.,C.S. Eidson, and O.J. Richey. 1971.Age
susceptibilityof chickensto Marek's disease.Am J Vet Res
32:935-938.
6. Anderson, O.P.,0.0. King, C.S. Eidson, and S.H. Kleven.
1972. Filtered-air-positive-pressure(FAPP) brooding of
broiler chickens.Avian Dis 16:20-26.
7. Anderson, A.S., A. Francesconi,and R.W. Morgan. 1992.
Completenucleotidesequenceof the Marek's diseasevirus
ICP4 gene.Virology 189:657-667.
La cepa SB-t no origin lesiones neoplsicas en pollos
inmunocompetentes ni inmunosuprimidos, pero como se
notaron algunas lesiones citoliticas en los pollos inmunosu-
primidos, se design al virus como no oncgeno ms que
como no patgeno (402). Adems, se indujeron una diver-
sidad de lesiones por inoculacin in ava de SB-t, pero
ninguna fue neoplsica (77, 528). La ausencia de lesiones
neoplsicas macroscpicas la han notado otros investigado-
rcs (28, 97, 527), pero PoI y colaboradores (343) describie-
ron linfomas endoneurales y viscerales en 2 de 48 pollos
inoculados con la cepa HPRS-24.
Se indujo una esplenomegalia distintiva entre 4 y t2
dias despus de la inoculacin de pollos conSB-t (76). No
se observ atrofia bursal y slo atrofia tmica ocasional y
no hubo infeccin citolitica de rganoslinfoides. En contraste,
Lin y colaboradores (265), encontraron que los antgenos
virales se expresaban en tejidos esplnicos y bursales, 5 a
14 das despus de la infeccin, principalmente en las
clulas B, pero no se observaron cambios macroscpicos ni
microscpicos. SB-l no suprimi de la inmunidad humoral
(138) y por lo comn no se le considera inmunosupresor,
aunque Friedman y colaboradores (152), encontraron una
menor respuestaa un mitgeno especifico de linfocito B y
disminucin de respuestasde anticuerpos a albmen srico
bovino en pollos vacunados con la cepa SB-l, en combina-
cin con HYT.
La vacunacin con virus del serotipo 2 origina un
aumento pronunciado de LL en ciertas lneas genticas de
pollos expuestas al virus de la leucosis aviar, a una edad
temprana(14). Aparentemente, la subpoblacin de clulas B
susceptible a la transformacin por medio de AL Y, tambin
resulta susceptible nicamente a la infeccin por MDY
serotipo 2, pero no por HYT (155). Debido a que pocas
lneas comerciales resultan susceptiblesa este fenmeno y a
que ahora se ha erradicado a AL Y de gran parte de las cepas
susceptibles, los problemas en el campo resultan relativa-
mente poco frecuentes (vase subcaptulo Grupo leuco-
sis/sarcoma).
8. Arita, K., and S. Nii. 1979. Short communication-Effect
of culture temperature on the production ofMarek's disease
virus antigens in a chicken Iymphoblastoid cellline. Biken
J 22:31-34.
9. Ash, R.J., and J.D. Ware. 1972. Growth characteristics ora
herpesvirus ofturkeys. Appl MicrobioI24:943-946.
10. Bacon, L. 1987. Influence of the major histocompatability
complex on disease resistance and productivity. Poult Sci
66:802-811.
11. Bacon, L.D., and R.L. Witter. 1992. Influence of turkey
herpesvirus vaccination on the B-haplotype effect on Marek 's
disease resistance in 15.B-congenic chickens. Avian Dis
36:378-385.
12. Bacon, L.D., and R.L. Witter. 1994.8 haplotype influence
on the relative efficacy of Marek's disease vaccines in com-
mercial chickens. Poult Sci 73:481-487.
13. Bacon,L.D.,and R.L. Witter.I995. Personal communication.
14. Bacon, L.D., R.L. Witter, and A.M. Fadly. 1989. Augmen-
tation of retrovirus-induced Iymphoid leukosis by Marek's
disease herpesviruses in white leghom chickens. J Virol
63:504-512.

15. Ball, R.F., and J.F. Lyman.1977. Revaccination ofchicks for
Marek's diseaseat twenty-one days old. Avian Dis 21:440-444.
16. Ball, R.F., J.F. Hill, J. Lyman, and A. Wyatt. 1971. The
resistance to Marek's disease of chicks from immunized
breeders. Poult Sci 50:1084-1090.
17. Basarab, O., and T. Hall. 1976. Comparisons of cell-free and
cell-associated Marek's disease vaccines in matemally im-
mune chicks. Vet Rec 99:4-6.
18. Baxendale, W. 1969. Preliminary observations on Marek's
disease in ducks and other avian species. VetRec 85:341-342.
19. Beasley, J.N., L.T. Patterson, and D.H. McWade. 1970.
Transmission of Marek's disease by poultry hollse dust and
chicken dander. Am J Vet Res 31 :339-344.
20. Becker, Y., Y. Asher, E. Tabor, l. Davidson, M. Malkinson,
and Y. Weisman. 1992. Polymerase chain reaction for differ-
entiation between pathogenic and non-pathogenic serotype I
Marek's disease viruses (MDV) and vaccine viruses ofMDV-
serotypes 2 and 3. J Virol Meth 40:307-322.
21. Benton, W.J., and M.S. Cover. 1957. The increased inci-
dence of viscerallymphomatosis in broiler and replacement
birds. Avian Dis 1:320-327.
22. Biggs, P.M. 1961. A discussion on fue classification afilie avian
leucosis complex and fowl paralysis. Br Vet J 117:326-334.
23. Biggs, P.M. 1967. Marek's disease. Vet Rec 81:583-592.
24. Biggs, P.M. 1968. Marek's disease-Current state ofknowl-
edge. Curr Top MicrobiollmmunoI43:93-125.
25. Biggs, P.M. 1973. Marek's disease. In A.S. Kaplan (ed.). The
Herpesviruses. Academic Press, New York, pp. 557-594.
26. Biggs, P.M. 1985. Spread ofMarek's disease.ln L.N. Payne
(ed.). Marek's disease. Martinus Nijhoff, Boston, MA, pp.
329-340.
27. Biggs, P.M., and B.S. Milne. 1971. Use afilie embryonating
egg in studies on Marek's disease. Am J Vet Res 32:1795-
1809.
28. Biggs, P.M., and B.S. Milne. 1972. Biological properties of
a number ofMarek's disease virus isolates.ln P.M. Biggs, G.
de Th, and L.N. Payne (eds.). Oncogenesis and Herpes-
viruses. IARC, Lyon, France, pp. 88-94.
29. Biggs, P.M., and L.N. Payne. 1963. Transmission experi-
ments with Marek's disease (fowl paralysis). Vet Rec 75: 177-
179.
30. Biggs, P.M., and L.N. Payne. 1967. Studies on Marek's
disease. l. Experimental transmission. J Natl Cancer Inst
39:267-280.
31. Biggs, P.M., H.G. Purchase, B.R. Bee, and P.J. Dalton.
1965. Preliminary report on acure Marek's disease (twl
paralysis) in Great Britain. Vet Rec 77:1339-1340.
32. Biggs, P.M., P.L. Long, S.G. Kenzy, and D.G. Rootes.1968.
Relationship between Marek's disease andcoccidiosis.lI. The
effect ofMarek's disease on fue susceptibility of chickens to
coccidial infection. Vet Rec 83:284-289.
33. Biggs, P.M., R.J. Thorpe, and L.N. Payne.1968. Studies on
genetic resistance to Marek's disease in fue domestic chicken.
Br Poult Sci 9:37-52.
34. Biggs, P.M., A.E. Churchill, D.G. Rootes, R.C. Chubb.
1968. The etiology of Marek's disease virus-an oncogenic
herpes-type virus. In Morris Pollard (ed.). Perspectives In
Virology. VI. Virus-Induced Immunopathology. Academic
Press, New York, pp. 211-237.
35. Biggs, P.M., D.G. Powell, A.E. Churchill, and R.C. Chubb.
1972. The epizootiology of Marek's disease. l. Incidence of
antibody, viraemia and Marek's disease in six flocks. Avi3il
Patholl :5-25.
36. Biggs, P.M., C.A.W. Jackson, and D.G. Powell. 1973. The
epizootiology of Marek's disease. 11. The effect of supply
flock, rearing house, and production house on fue incidence
ofMarek's disease. Avian PathoI2:127-134.
37. Biees, P.M., R.F.W. Shilleto, A.M. Lawn, and D.M. Coa-
Enfermedades
neoplsicas. 4//
per, 1982. Idiopathic polyneuritis in SPF chickens. Avian Dis
11:163- 178.
38. Binns, M.M., K.A. Schat, C.A. Sutton, P.A. Kitchen, and
L.J.N. Ross. 1988. Personal communication.
39. Blankert, J.J., G.A.A. Albers, W.E. Briles, M. Vrielink-
van Ginkel,A.J.C. Groot,G.P. TeWinkel,M.G.J. Tilanus,
and A.J. van der Zijpp. 1990. The effect of serologically
defined majar histocompatibility complex haplotypes of
Marek's disease resistance in commercially bred white leg-
horn chickens. Avian Dis 34:818-823.
40. Bloom, S.E. 1981. Detection of normal and aberrant chro-
mosomes in chicken enibryos and in tumor cells. Poult Sci
60:1355-1361.
4 l. Boezi, J.A., L.F. Lee, R. W. Blakesley, M. Koenig, and U.C.
Towle. 1974. Marek's disease herpesvirus-induced DNA po-
Iymerase. J Virol 14:1209-1219.
42. Bradley, G., M. Uayashi, G. Lancz, A. Tanaka, and M.
Nonoyama. 1989. Structure of the Marek's disease virus
BarnHI-H gene farnily: Genes of putative importance for
tumor induction. J Virol 63:2534-2542.
43. Briles, W.E., U.A. Stone, and R.K. Coito 1977. Marek's
disease: Effects ofB histocompatibility alloalleles in resistant
and susceptible chicken 1ines. Science 195:193-195.
44. Briles, W.E.,R.W. Briles, R.E. Taffs,and U.A.Stone.1983.
Resistance 10 a malignant Iymphoma in chickens is mapped
to subregion of majar histocompatibility (B) complex. Sci-
ence219:977-979.
45. Brunovskis, P., and L.F. Velicer. 1992. Genetic organiza-
tion of the Marek's disease virus unique short region and
identification ofUs-encoded polypeptides. In G. de Boer and
S.H.M. Jerissen (eds.). Proc 4th Int Symp Marek's Dis. Pon-
sen & Looijen, Wageningen, Amsterdarn, The Netllerlands,
pp. 74-78.
46. Brunovskis, P., and L.F. Velicer. 1995. The Marek's disease
virus (MDV) unique short region; alphaherpesvirus-homolo-
gous, fowlpox virus-homologous, and MDV-specific genes.
Virology 206:324-338.
47. Brunovskis, P., X. Chen, and L.F. Velicer. 1992. Analysis
of Marek's disease virus glycoproteins D, I and E. In G. de
Boer and S.H.M. Jerissen (eds.). Proc 4th Int Symp Marek's
Dis. Ponsen & Looijen, Wageningen, Amsterdam, The Neth-
erlands, pp. 118-122.
48. Buckmaster, A.E., S.D. Scott, M.J. Sanderson, M.E.G.
Boursnell, L.J.N. Ross, and M.M. Binns. 1988. Gene se-
quence and mapping data from Marek's disease virus and
herpesvirus ofturkeys-implications for herpesvirus classifi-
cation. J Gen Virol 69:2033-2042.
49. Blow, V.v.1971. Diagnosis and certain biological properties
ofthe virus ofMarek's disease. Am J Vet Res 32: 1275-1288.
50. Bil1ow, V.v. 1977. Further characterisation of the CV1988
strain ofMarek's disease virus. Avian Pathol 6:395-403.
51. Blow, V.v., and P.M. Biggs. 1975. Differentiation between
strains of Marek's disease virus and turkey herpesvirus by
immunotluorescence assays. Avian PathoI4:133-146.
52. Blow, V.v., and P.M. Biggs 1975. Precipitating antigens
associated with Marek's disease viruses and a herpesvirus of
turkeys. Avian PathoI4:147-162.
53. Blow, V.v., B. Fuchs, E. Vielitz, and U. Landgraf. 1983.
Fruhsterblichkeitssyndrom bei Kken nach Doppelinfektion
mit dem Virus der Marekshen Krankheit (MDV) und einem
Analnie-Erreger (CAA). Zentralbl Veterinaermed Reihe B
30:742-750.
54. Bumstead, J.M., and L.N. Payne. 1987. Production of an
immune suppressor factor by Marek's disease Iymphoblastoid
celllines. Vet Immunol Immunopathol 16:47-66.
55. Burgoyne, G.U., and R.L. Witter. 1973. Effect ofpassively
transferred immunoglobulins on Marek's disease. Avian Dis
17:824-837.
412 . Enfermedades de las aves
56. 8uscaglia,C., and 8.W. Calnek. 1988.Maintenance
of
Marek's disease herpesvirus latency in vitro by a factor found
in conditioned medium. J Gen Virol 69:2809-2818.
57. 8uscaglia, C., 8.W. Calnek, and K.A. 8chat. 1988. Effect
of immunocompetence on the establishment and maintenance
of latency with Marek's disease herpesvirus. J Gen Virol
69:1067-1077.
58. 8uscaglia, C., 8.W. Calnek, and K.A. 8chat. 1989. Effect
of reticuloendotheliosis virus and infectious bursal disease
virus on Marek's disease herpesvirus latency. Avian Pathol
18:265-281.
59. Calnek, 8.W. 1972. Effects of passive antibody on early
pathogenesis ofMarek's disease.lnfect Immun 6:193-198.
60. Calnek, 8.W. 1972. Antibody development in chickens ex-
posed to Marek's disease virus. In P.M. Biggs, G. de Th, and
L.N. Payne (eds.). Oncogenesis and Herpesviruses. IARC,
Lyon, France, pp. 129-136.
61. Calnek, 8. W. 1973. Influence of age exposure on the patho-
genesis ofMarek's disease. J Natl Cancer Inst 51:929-939.
62. Calnek, 8.W. 1979. Unpublished data.
63. Calnek, 8. W. 1980. Marek's disease virus and Iymphoma. In
F. Rapp (ed.). Oncogenic Herpesviruses. CRC Press, Boca
Raton, FL, pp. 103-143.
64. Calnek, 8.W. 1985. Genetic Resistance. In L.N. Payne (ed.).
Marek's Disease. Martinus Nijhoff, Boston, MA, pp. 293-328.
65. Calnek, 8.W. 1985. Pathogenesis of Marek's disease: A
review. InB.W. CalnekandJ.L. Spencer(eds.). ProclntSymp
Marek's Dis. American Association of Avian Pathologists,
Kennett Square, PA, pp. 374-390.
66. Calnek, 8.W.1986. Marek's disease: amodel forherpesvirus
oncology. CRC Crit Rev MicrobioI12:293-320.
67. Calnek, 8.W. 1987. Established celllines ofavian Iympho-
cytes and their use. In A. Toivanen and P. Toivanen (eds.).
Avian Immunology Basis and Practice, vol. 11. CRC Press,
Boca Raton, FL, pp. 57-70.
68. Calnek, 8. W., and H.K. Adldinger. 1971. Some charac-
teristics of cell-free preparations of Marek's disease virus.
AvianDis 15:508-517.
69. Calnek, 8. W., and 8.8. Hitchner.1969. Localization ofviral
antigen in chickens infected with Marek's disease herpes-
virus. J Natl Cancer Inst 43:935-949.
70. Calnek, 8. W., and 8.8. Hitchner. 1973. Survival and disin-
fection ofMarek's disease virus and the effectiveness offilters
in preventing airborne dissemination. Poult Sci 52:35-43.
71. Calnek, 8.W., and R.L. Witter. 1991. Marek's disease. In
B. W. Calnek, H.J. Barnes, C. W. Beard, W.M. Reid, and H. W.
Yoder, Jr. (eds.). Diseases of Poultry, 9th ed. lowa State
University Press, Ames, lA, pp. 342-385.
72. Calnek, 8.W., H.K. Adldinger, and O.E. Kahn. 1970.
Feather follicle epithelium: A source of enveloped and infec-
tious cell-free herpesvirus from Marek's disease. Avian Dis
14:219-233.
73. Calnek, 8. W., 8.8. Hitchner, and H.K. Adldinger. 1970.
Lyophilization ofcell-free Marek's disease herpesvirus and a
herpesvirus from turkeys. Appl Microbiol 20:723-726.
74. Calnek, 8. W., J. Fabricant, K.A. 8chat, and K.K. Murthy.
1977. Pathogenicity oflow-virulence Marek's diseaseviruses
in normal versus immunologically compromised chickens.
Avian Dis 21:346-358.
75. Calnek, 8. W., K.K. Murthy, and K.A. 8chat. 1978. Estab-
lishment of Marek's disease Iymphoblastoid cell lines from
transplantable versus primary Iymphomas. Int J Cancer
21:100-107.
76. Calnek, 8.W., J.C. Carlisle, J. Fabricant, K.K. Murthy,
and K.A. 8chat. 1979. Comparative pathogenesis studies
with oncogenic and nononcogenic Marek's disease viruses
and turkey herpesvirus. Am J Vet Res 40:541-548.
77. Calnek, 8.W., K.A. 8chat, and J. Fabricant.1980. Modifi-
(Captulo 17)
cationof Marek'sdiseasepathogenesis by in ovo infectionor
prior vaccination.In M. Essex,G. Todaro,andH. zur Hausen
(eds.).Viruses in Naturally Occurring Cancers,vol. 7, pp.
185-197.Cold SpringHarbor,New York.
78. Calnek, B.W., W.R. Shek, and K.A. Schat. 1981. Latent
infectionswith Marek'sdiseasevirus andturkey herpesvirus.
J Natl CancerInst 66:585-590.
79. Calnek, B.W., W.R. Shek, and K.A. Schat. 1981.Sponta-
neousandinducedherpesvirusgenomeexpressionin Marek's
diseasetumor celllines. Infect Immun 34:483-491.
80. Calnek, B.W., K.A. Schat,W.R. Shek, and C.-L.H. Chen.
1982.In vitro infectionoflymphocyteswith Marek's disease
virus. J Natl CancerInst 69:709-713.
81. Calnek, B.W., W.R. Shek, K.A. Schat, and J. Fabricant.
1982.Dose-dependent inhibition of virus rescuefrom Iym-
phocyteslatentlyinfectedwith turkey herpesvirusor Marek's
diseasevirus. Avian Dis 26:321-331.
82. Calnek, B.W., K.A. Schat, M.C. Peckham, and J. Fabri-
canto1983.Researchnote-Fie]d trials with a bivalent vac-
cine (HVT and SB-]) againstMarek's disease.Avian Dis
27:844-849.
83. Calnek, B.W., K.A. Schat, L.J.N. Ross, W.R. Shek, and
C.-L.H. Chen. 1984. Further characterizationof Marek's
diseasevirus-infectedIymphocytes.l. In vivo infection.Int J
Cancer33:289-398.
84. Calnek, B.W., K.A. Schat, E.D. Heller, and C. Buscaglia.
1985.In vitro infectionofT -Iymphoblastswith Marek's dis-
easevirus. In B.W. Calnek and J.L. Spencer(eds.).Proc Int
SympMarek's Dis. AmericanAssociationof Avian Patholo-
gists,KennettSquare,PA, pp. 173-187.
85. Calnek, B.W., D.F. Adene, K.A. Schat, and H. Abp1analp.
1988.Immuneresponseversussusceptibilityto Marek's dis-
ease.Poult Sci 68:]7-26.
86. Calnek, B.W., B. Lucio, and K.A. Schat. 1989.Pathogenesis
of Marek's diseasevirus-inducedlocallesions. 2. Intluence
ofvirus strain andhost gellotype.In S. Kato, T. Horiuchi, T.
Mikami, and K. Hirai (eds.).Advancesin Marek's Disease
Research.Japanese Associationon Marek's Disease,Osaka,
Japan,pp. 324-330.
87. Calnek, B.W., B. Lucio, K.A. Schat, and H.S. Lillehoj.
1989. Pathogenesisof Marek's diseasevirus-inducedlocal
lesions.1.Lesioncharacterization andcellline establishment.
Avian Dis 33:291-302.
88. Campbell, J.G., and G.N. Woode.1969.Demonstrationora
herpes-typevirus in short-termcultured blood Iymphocytes
associated with Marek'sdisease.J Med MicrobioI3:463-473.
89. Camp, H.S.,P.M. Coussens,and R.F. Silva. 1991.Cloning,
sequencing, andfunctiona!analysisof a Marek'sdiseasevirus
origin ofDNA replication.J ViroI65:6320-6324.
90. Cantello, J.L., A.S. Anderson, and R.W. Morgan. 1994.
Identificationoflatency-associated transcriptsthat mapantis-
enseto the ICP4 homologgeneof Marek's diseasevirus. J
Virol 68:6280-6290.
91. Cauchy, L. 1974.The detectionofvira! antigensin Marek's
diseaseby immunoperoxidase. In E. Krustak andR. Morisett
(eds.).Vira! Immunodiagnosis.AcademicPress,New York,
pp. 77-78.
92. Cauchy, L., and F. Coudert. 1972.Virologie-Particulesde
type Herpesde la maladiede Marek's dansles Iymphocytes
i:1fecteset maintenusin vitro. C R Acad Sci Paris274:1864-
1866.
93. Cebrian, J., C. Kaschka-Dierich, N. Berthelot, and P.
Sheldrick. 1982.Invertedrepeatnucleotidesequencesin fue
genomesofMarek's diseasevirus andfue herpesvirusafilie
turkey.ProcNatl Acad Sci USA 79:555-558.
94. Chen, J.H., and H.G. Purchase. 1970.Surfaceantigenon
chick kidney cells infectedwith fue herpesvirusof Marek's
disease.Virology 40:410-412.

95. Chen, X.-D., and L.F. Velicer. 1992. Expression of fue
Marek's disease virus homolog ofherpes simplex virus gly-
coprotein B in Escherichia coli and its identification as B
antigen. J Virol 66:4390-4398.
96. Cho, D.R. 1975. Horizontal transmission of turkey herpes-
virus to chickens. IV. ViTal maturation in fue feather follicle
epithelium. Avian Dis 19:136-141.
97. Cho, D.R. 1976. A possible association between plaque type
and pathogenicity ofMarek's disease herpesvirus. Avian Dis
20:324-331.
98. Cho, D.R. 1976. In vitro biological differences between fue
pathogenic and apathogenic Marek's disease herpesvirus.
Avian Dis 20:242-252.
99. Cho, D.R. 1977. Dual virus maturation ofboth pathogenic and
apathogenic Marek's disease herpesvirus (MDHV) in fue
feather follicles of dually infected chickens. Avian Dis
21:501-507.
100. Cho, D.R.1978. An improved method forextracting cell-free
herpesviruses of Marek's disease and turkeys from infected
cell cultures. Avian Dis 22: 170-176.
101. Cho, D.R., and S.G. Kenzy. 1972. Isolation and charac-
terization oran isolate (HN) ofMarek's disease virus with low
pathogenicity. Appl Microbiol 24:299-306.
102. Cho, D.R., and S.G. Kenzy. 1975. Virologic and serologic
studies ofzoo birds for Marek's disease virus infection.lnfect
Immun 11:809-814.
103. Cho, D.R., and S.G. Kenzy. 1975. Horizontal transmission
of turkey herpesvirus to chickens. 3. Transmission in three
different lines ofchickens. Poult Sci 54:109-115.
104. Cho, D.R., S.G. Kenzy, and S.A. Haider. 1971. Horizontal
transmission ofturkey herpesvirus to chickens. l. Preliminary
observation. Poult Sci 50:881-887.
105. Chubb, R.C., and A.E. ChurchilI. 1968. Precipitating anti-
bodies associated with Marek's disease. Vet Rec 83 :4- 7.
106. Chubb, R.C., and A.E. ChurchilI. 1969. Effect ofmatemal
antibody on Marek's disease. Vet Rec 85:303-305.
107. ChurchilI, A.E., and P.M. Diggs. 1967. Agent of Marek's
disease in tissue culture. Nature 215:528-530.
108. ChurchilI, A.E., and P.M. Diggs. 1968. Herpes-type virus
isolated in cell culture from tumors of chickens with Marek's
disease. 11.Studies in vivo. J Natl Cancel Inst 41 :951-956.
109. ChurchilI,A.E.,R.C.Chubb,andW. Daxendale. 1969. The
attenuation, with loss of oncogenicity ofthe herpes-type virus
of Marek's disease (strain HPRS-16) on passage in cell cul-
ture. J Gen ViroI4:557-564.
110. ChurchilI, A.E., L.N. Payne, and R.C. Chubb. 1969. Im-
munization against Marek's disease using a live attenuated
virus. Nature 221:744-747.
111. CoJe, R.K. 1968. Studies on genetic resistance to Marek's
disease. Avian Dis 12:9-28.
112. Cole, R.K. 1985. Natural resistance to Marek's disease: A
review.ln B. W. CalnekandJ.L. Spencer(eds.). ProclntSymp
Marek's Dis. American Association of Avian Pathologists,
Kennett Square, PA, pp. 318-329.
113. CoJwelI, W.M., C.F. Simpson, L.E. Williams, Jr., and O.J.
Forrester. 1973.lsolation of a herpesvirus from wild turkeys
in Florida. Avian Dis 17:1-11.
114. Cook, M.K., and J.F. Sears.1970. Preparation ofinfectious
cell-free herpes-type virus associated with Marek's disease. J
ViroI5:258-261.
115. Cooper, M.O., C.-L.H. Chen, R.P. Ducy, and C.D.
Thompson. 1991. Avian T -cell ontogeny. Adv Immunol
50:87-117.
116. Coussens, P.M., and L.F. Velicer. 1988. Structure and com-
plete nucleotide sequence ofthe Marek's disease herpesvirus
gp57-65 gene. J Virol 62:2373-2379.
117. Coussens, P.M., M.R. Wilson, H. RoehJ, R.J. Isfort, and
L.F. Velicer. 1989. Nucleotide se(]uence analv!;i... of fhe
Enfermedades neop/sicas . 413
MDHV strain GA and HVT strain FC126 gp 57-65 (A anti-
gen) genes.ln S. Kato. T. Horiuchi, T. Mikami, and K. Hirai
(eds.). Advances in Marek's Disease Research. Japanese As-
sociation on Marek's Disease, Osaka, Japan, pp. 99-106.
118. Crittenden, L.B., R. Muhm, and B.R. Burmester. .1972.
Genetc control of susceptibility to the avian leukosis com-
plexo Poult Sci 51:261-267.
119. Coi, Z.-Z., Y. Ding, and L.F. Lee. .1990. Marek's disease
virus gene clones encoding virus-specific phosphorylated
polypeptides and serological characterization of fusion pro-
teins. Virus Genes 3:309-322.
120. Coi, Z.-Z., L.F. Lee, J.-L. Liu, and H.-J. Kung. .199.1.
Structural analysis and transcriptional mapping of the
Marek's disease virus gene encoding pp38, an antigen asso-
ciated wth transtormed cells. J Viro] 65:6509-6515.
121. Dandapat, S., H.K. Pradhan, and G.C. Mohanty. .1994.
Anti-idiotype antibodies to Marek's disease-associated tu-
mour surface antigen in protection against Marek's disease.
Vet Immunollmmunopathol 40:353-366.
122. Davidson, .1.,M. Malkinson, C. Strenger, and Y. Becker.
.1988. An improved ELlSA method, using a streptavidin-
biotin complex, for detecting Marek's disease virus anti-
gens in feather-tips of infected chickens. J Virol Methods
14:237-241.
123. Davidson, l., Y. Becker, and M. Ma1kinson. .199.1.Mono-
specific antibodies to Marek's disease virus antigen B dimer
(200 kDa) and monomer (130 and 60 kDa) glycoproteins
neutralize virus infectivity and detect fue antigen B proteins in
infected cell membranes. Arch Virol 121:125-139.
124. Davidson, l., A. Borovskaya, S. Per1, and M. Malkinson.
1995. Use oftlle polymerase chain reaction for the diagnosis
of natural infection of chickens and turkeys with Marek's
disease virus and reticuloendotheliosis virus. Avian Pathol
24:69-94.
125. de Boer, G.F., J. Poi, and H. Dei. 1987. Biological charac-
teristics ofMarek's disease vaccine CVI-988 clone C1. Vet Q
9: 16S-28S.
126. de Boer, G.F., J.M.A. Poi, and S.H.M. Jeurissen. 1989.
Marek's disease vaccination strategies using vaccines made
from three avian herpesvirus serotypes. In S. Kato, T. Hori-
uchi, T. Mikami, and K. Hirai (eds.). Advances in Marek's
Disease Research. JapaneseAssociation on Marek's Disease,
Osaka, Japan, pp. 405-413.
127. Delecluse, H-J., and W. Hammerschmidt. .1993. Status of
Marek's disease virus in established Iymphoma cell lines:
Herpesvirus integration is common. J Virol 67:82-92.
128. De1ec1use, H-J., S. SchUller, and W. Hammerschmidt.
1993. Latent Marek's disease virus can be activated from its
chromosomally integrated state in herpesvirus-transformed
Iymphoma cells. Eur Mol Biol Organ J 12:3277-3286.
129. DiFronzo, N.L., and L.W. Schierman.1989. Transplantable
Marek's disease Iymphomas. 111. 1nduction of MHC-re-
stricted tumor immunity by Iymphob]astoid cells in FI hosts.
Int J Cancer 44:474-476.
130. Doak, R.L.,J.F. Munnell, and W.L. Rag1and.1973. Ultras-
tructure of tumor cells in Marek's disease virus-infected
chickens. Am J Vet Res 34:1063-1069.
131. Dren, C.N., and l. Nemeth. .1985. Differential diagnosis of
Marek's disease and Iymphoid leukosis on fue basis of cell-
surface antigens.ln B. W. Calnek andJ.L. Spencer (eds.). Proc
1nt Symp Marek's Ds. American Association of Avian Pa-
thologists, Kennett Square, PA, pp. 196-213.
132. Drury, L.N., W.C. Patterson, and C.W. Beard. 1969. Ven-
tilating poultry houses with filtered air under positive pressure
to prevent airbome diseases. Poult Sci 48: 1640-1646.
133. Dukes, T. W., and J.R. Pettit. .1983.Avian ocular neoplasia-
A description ofspontaneously occurring cases. Can J Comp
M,,' 47"'-'(;
414 . Enfermedades de las aves
134. Dunn, K., and K Nazerian. 1977. 1nduction of Marek's
distase virus antigens by IdUrd in a chicken 1ymphoblastoid
cellline. J Gen Virol 34:413-419.
135. Eidson, C.S., and S.C. Schmitt1e. 1968. Studies on acote
Marek's disease.1. Characteristics ofisolate GA in chickens.
Avian Dis 12:467-476.
136. Eidson, C.S., R.K Page, and S.H. Kleven.1978. Effective-
ness of cell-free or cell-associated turkey herpesvirus vaccine
against Marek's distase in chickens as influenced by maternal
antibody, vaccine dose, and time of exposure to Marek's
distase virus. Avian Dis 22:583-597.
137. Ekperigin, H.E., A.M. Fadly, L.F. Lee, X. Liu, and R.H.
McCapes. 1983. Comb lesions and mortality pattems in white
leghom layers affectedby Marek's distase. Avian Dis 27:503-512.
138. Ellis, M.N., C.S. Eidson, J. Brown, O.J. Fletcher, and S.H.
Kleven. 1981. Serological responses to mycoplasma
synoviae in chickens infected with virulent or avirulent strains
ofMarek's distase virus. Poult Sci 60:1344-1347.
139. Elmubarak, A.K., J.M. Sharma, R.L. Witter, and V.L.
Sanger. 1982. Marek's distase in turkeys: Lack ofprotection
by vaccination. Am J Vet Res 43:740-742.
140. Else, R.W. 1974. Vaccinal immunity to Marek's distase in
bursectomized chickens. Vet Rec 95:182-187.
141. Evans, D.L., and L.T. Patterson. 1971. Serum Iysozyme
determinations in Marek's disease-infected chickens. Poult
Sci 50: 1575. (Abstr)
142. Fabricant, C.G. 1985. Atherosclerosis: The consequencc of
infection with a herpesvirus. Adv Vet Sci Comp Med 30:39-66.
143. Fabricant, C.G., J. Fabricant, M.M. Litrenta, and C.R.
Minick. 1978. Virus-induced atherosclerosis. J Exp Med
148:335-340.
144. Fabricant, C.G., O.P. Hajjar, C.R. Minick, and J. Fabri-
canto 1981. Herpesvirus infection enhances cholesterol and
cholesteryl ester accumulation in cultured arterial smooth
muscle cells. AmJPathol 105:176-184.
145. Fabricant, J., M. Ianconescu, and B.W. Calnek. 1977.
Comparative effects of host and viral factors on early patho-
genesis ofMarek's disease.1nfect Immun 16:136-144.
146. Fabricant, J., B.W. Calnek, and KA. Schat. 1982. The
early pathogenesis ofturkey herpesvirus infection in chickens
and turkeys. Avian Dis 26:257-264.
147. Ficken, M.O., M.P. Nasisse, G.D. Boggan, J.S. Guy, O.P.
Wages, R.L. Witter, J.K. Rosenberger, and R.M.
Nordgren. 1991. Marek's distase virus isolates with unusual
tropism and virulence for ocular tussues: Clinical findings,
challenge studies and pathological features. Avian Pathol
20:461-474.
148. Finkelstein, A., and R.F. Silva. 1989. Live recombinant
vaccines for poultry. Trends Biotechnol 7:273-277.
149. Fletcher, O.J., Jr., C.S. Eidson, and R.K. Page. 1971.
Pathogenesis of Marek's distase induced in chickens by
contact exposure to GA isolate. Am J Vet Res 32:1407-1416.
150. Frazier, J.A. 1974. Ultrastructure of Iymphoid tissue from
chicks infected with Marek's dis~asevirus. J Natl Cancer Inst
52:829-837.
151. Freeman, B.M., A.C.C. Manning, and R.S. Phillips.1984.
Failure to induce stress reactions following vaccination
against Marek's distase or Newcastle distase. Res Vet Sci
36:247-250.
152. Friedman, A., E. Shalem-Meilin, and E.D. Heller. 1992.
Marek's distase vaccines cause temporary B-lymphocyte
dysfunction and reduced resistance to infection in chicks.
Avian PathoI21:621-631.
153. Fukuchi, K., M. Sudo, Y.S. Lee, A. Tanaka, and M.
Nonoyama. 1984. Structure ofMarek's distase virus DNA:
Detailed restriction enzyme map. J ViroI51:102-109.
154. Fukuchi, K., M. Sudo, A. Tanaka, and M. Nonoyama.
1985. Map location ofhomologous regions between Marek's
(Captulo 17)
disease virus and herpesvirus of turkey and fue absence of
detectable homology in fue putative tumor-inducing gene. J
ViroI53:994-997.
155. Fynan, E., T.M. Block,J. OuHadaway, W.Olson,and O.L.
Ewert. 1992. Persistence of Marek's disease virus in a sub-
population of B cells that is transformed by Avian Leukosis
virus, but not in normal bursal B cells. J Virol 66:5860-5866.
156. Gavora, J.S., J.L. Spencer, l. Okada, A.A. Grunder, P.S.
Griffin, and E. Sally.1990. Correlations ofgenetic resistance
of chickens to Marek's disease viruses with vaccination pro-
tection and in vivo response to phytohemagglutinin. Genet Sel
EvoI22:457-469.
157. Gibbs, C.P., K. Nazerian, L. Velicer, and H.J. Kung. 1983.
Extensive homology exists between Marek's disease herpes-
virus and its vaccine virus, herpesvirus ofturkeys. Proc Natl
Acad Sci USA 81:3365-3369.
158. Gornez, V.M.J.E., R. Preisinger, E. Kalrn, O.K. Flock, and
E. Vielitz. 1991. Marek's disease (MD): possibilities and
problems to improve disease resistance by breeding. Arch
Getlegelkd 55:207-212.
159. Goodchild, W.M. 1969. Some observations on Marek's dis-
ease (fowl paralysis). Vet Rec 84:87-89.
160. Groot, A.J.C., and G.A.A.Albers.1992. TheeffectofMHC
on resistance to Marek's disease in White Leghom crosses.ln
G. de Boer and S.H.M. Jerissen (eds.). Proc 4th Int Symp
Marek's disease. Ponsen & Looijen, Wageningen, Amster-
dam, The Netherlands, pp. 185-188.
161. Gross, W.B.1972. Effect ofsocial stress on occurrence of
Marek's disease in chickens. Am J Vet Res 33:2275-2279.
162. Gupta, M.K., H.V.S. Chauhan, G.J. Jha, and K.K. Singh.
1989. The raJe afilie reticuloendothelial system in fue immu-
nopathology ofMarek's disease. Vet MicrobioI20:223-234.
]63. Haffer, K., M. Sevoian, and M. Wilder. 1979. The raJe of
the macrophage in Marek's disease: In vitro and in vivo
studies. Int J Cancer 23:648-656.
]64. Haider, S.A., R.F. Lapen, and S.G. Kenzy. 1970. Use of
feathers in a gel precipitation test for Marek's disease. Poult
Sci 49:]654-1657.
165. Hajjar, O.P., C.G. Fabricant, C.R. Minick, and J. Fabri-
canto 1986. Virus-induced atherosclerosis. Am J Pathol
122:62-70.
166. Halouzka, R., and V. Jurajda.1992. Pathologicallesions in
fue organs of chicks after infection with turkey herpesvirus
THV-BI0-1. Vet Med (Praha) 37:463-470.
167. Halvorson, O.A., and 0.0. Mitchell. 1979. Loss of cell-as-
sociated Marek's diseasevaccine titer during thawing, recon-
stitution and use. Avian Dis 23:848-853.
168. Han, P.F.S., and J.R. Srnyth, Jr. 1972. The intluence of
restricted feed intake on fue response of chickens to Marek's
disease. Poult Sci 5] :986-991.
]69. Han, P.F.S., and J.R. Srnyth, Jr. 1972. The intluence of
growth rate on fue development ofMarek's disease. Poult Sci
51:975-985.
]70. Hansen, M.P., J.N. Van Zandt, and G.R.J. Law. 1967.
Differences in susceptibility to Marek's disease in chickens
carrying two different B locus blood group alle]es [abst]. Poult
Sci 46: 1268.
171. Harriss, S.T. 1939. Lymphomatosis (fowl paralysis) in fue
pheasant. VetJ 95:104-]06.
]72. Hartrnann, W., K. Hala, and G. Heil. 1992. The B blood
group system of fue chicken and resistance to Marek's di s-
case: Effect of B blood group genotypes in leghom crosses.
Arch Tierz 35:169-180.
173. Heller, E.O., and K.A. Schat. 1985. Inhibition of natural
killer activity in chickens by Marek's disease virus-trans-
formedcell lines. In B.W.CalnekandJ.L. Spencer(eds.). Proc
Int Symp Marek's Dis. American Association of Avian Pa-
thologists, Kennett Square, PA, pp. 286-294.

174. Helmboldt, C.F., F.K. Wills, and M.N. Frazier. 1963. Field
observations of the pathology of skin leukosis in Gallus
gallus. Avian Dis 7:402-411.
175. Hepkema, B.G., J.J. Blankert, G.A.A. Albers, M.G.J. Ti-
lanus, E. Egberts, A.J. van der Zijpp, and E.J. Hensen.
1993. Mapping ofsusceptibility to Marek's diseasewithin the
major histocompatibility (B)-complex by refined typing of
white leghom chickens. Anim Genet 24:283-287.
176. Higgins, D.A.,and B. W. Calnek.1975. Fowl immunoglobu-
lins: Quantitation in birds genetically resistant and susceptible
to Marek's disease. Infect Immun 12:360-363.
177. Higgins, D.A., and B.W.Calnek.1975.Fowl immunoglobu-
lins: Quantitation and antibody activity during Marek's dis-
ease in genetically resistant and susceptible birds. Infect
Immun 11:33-41.
178. Higgins, D.A., and B.W. Calnek.1976. Some effectsofsilica
treatment on Marek's disease. Infect Immun 13:1054-1060.
179. Hirai, K., K. Ikuta, and S. Kato. 1979. Comparative studies
on Marek's disease virus and herpesvirus ofturkey DNAs. J
Gen ViroI45:119-l31.
180. Hirai, K., K. lkuta, N. Kitamoto, and S. Kato. 1981.
Latency of herpesvirus of turkey and Marek's disease virus
genomes in a chicken T -lymphoblastoid cellline. J Gen Virol
53:133-143.
181. Hirai, K.,A. Kanamori, M. Niikura, K. Ikuta,and S. Kato.
1989. RNA transcribed from Marek's disease virus genomes
in productively and latently infected cells. In S. Kato, T.
Horiuchi, T. Mikami, and K. Hirai (eds.). Advances in
Marek's Disease Research. JapaneseAssociation on Marek's
Disease. Osaka, Japan, pp. 140-147.
182. Hlozanek, l. 1970. The influence of ultraviolet-inactivated
Sendai virus on Marek's disease virus infection in tissue
culture. J Gen Virol 9:45-50.
183. Hlozanek, l., and V. Sovova. 1974. Lack ofpathogenicity of
Marek's disease herpesvirus and herpesvirus of turkeys for
mammalian hosts and mammalian cell cultures. Folia Biol
20:51-58.
184. Hlozanek, l., O. Mach, and V. Jurajda. 1973. Cell-free
preparations ofMarek's disease virus from poultry dust (per-
sisting infectivity/induction of tumours/temperature depend-
ence/sucrose-density gradient and electron-microscopic
characteristics). FoliaBioI19:118-123.
185. Hlozanek, l., V. Jurajda, and V. Benda. 1977. Disinfection
ofMarek's disease virus in poultry dust. Avian PathoI6:241-
250.
186. Holland, M.S., R.F. Silva, C.D. Mackenzie, R.W. Bull,and
R. W. Witter. 1994. Identification and localization of glyco-
protein B expression in Iymphoid tissues of chickens infected
with turkey herpesvirus. Avian Dis 38:446-453.
187. Hong, Y., and P.M. Coussens. 1994. Identification of an
immediate-early gene in the Marek's diseasevirus long inter-
nal repeat region which encodes a unique 14-kilodalton
polypeptide. J Virol 68:3593-3603.
188. Hong, C.C., and M. Sevoian. 1971. Interreron production
and host resistance to type 11avian (Marek's) leukosis virus
(JM strain). Appl Microbio122:818-820.
189. Hudson, L., and L.N. Payne.1973. An analysis ofthe T and
B cells ofMarek's disease lymphomas ofthe chicken. Nature
(New Biol) 241:52-53.
190. Hughes, S.K., E. Stubblefield, K. Nazerian, and H.E. Var-
mus. 1980. DNA of a chicken herpesvirus is associated with
at least two chromosomes in a chicken Iymphoblastoid cell
line. Virology 105:234-240.
191. Hutt, F.B., and R.K. Coito 1947. Genetic control of Iym-
phomatosis in the fowl. Science 106:379-384.
192. Hutt, F.B., and R.K. Cole.1948. The developmentofstrains
genetically resistant to avian lymphomatosis. Proc 8th
World's Poult Congr, pp. 719-725.
Enfermedades neop/sicas. 4/5
193. Igarashi,T., M. Takagashi,J. Donovan,J. Jessip,M.
Smith, K. Hiraj, A. Tanaka, and M. Nonoyama. 1987.
Restriction enzyme map of herpesvirus of turkey DNA and
its collinear relationship with Marek's disease virus DNA.
Virology 157:351-358.
194. Ikuta, K., Y. Nishi, S. Kato, and K. Hirai. 1981. Immuno-
precipitation of Marek's disease virus-specific polypeptides
with chicken antibodies purified by affinity chromatography.
Virology 114:277-281.
195. Ikuta, K., H. Honma, K. Maotani, S. Veda, S. Kato, and
K. Hiraj. 1982. Monoclonal antibodies specific to and cross-
reactive with Marek's disease virus and herpesvirus of tur-
keys. Biken J 25:171-175.
196. Ikuta, K., S. Veda, S. Kato, and K. Hirai. 1983. Most
virus-specific polypeptides in cells productively infected with
Marek's diseasevirus or herpesvirus ofturkeys possesscross-
reactive determinants. J Gen ViroI64:961-965.
197. Ikuta,K., S. Veda,S. Kato,and K.Hirai.1983. MonoclonaI
antibodies reactive with the surface and secreted glycoprote-
ins ofMarek's disease virus and herpesvirus ofturkeys. J Gen
ViroI64:2597-2610.
198. Ikuta, K., S. Veda, S. Kato, and K. Hirai. 1984. Processing
of glycoprotein gB related to neutralization ofMarek's disease
virus and herpesvirus ofturkeys. Microbiol Immunol 28:923-
933.
199. Ikuta, K., S. Veda,S. Kato, K. Ono,S. Osafune, l. Yoshida,
T. Naito, M. Naito, and K. Hirai. 1985. Identification of
Marek's disease virus-specific antigens in Marek's disease
Iymphoblastoid celllines using monoclonaI antibody against
virus-specific phosphorylated polypeptides. Int J Cancer
35:257-264.
200. lkuta, K., K. Nakajima, S. Veda, S. Kato, and K. Hirai.
1985. Differences in the processing of secreted glycoprotein
A induced by Marek's disease virus and herpesvirus of tur-
keys. J Gen ViroI66:1131-1137.
201. Ikuta, K., K. Nakajima, A. Kanamori, K. Maotani, J.S.
Mah, S. Veda, S. Kato, M. Yoshida, S. Nii, M. Naito, C.
Nishida-Vmehara, M. Saski, and K. Hirai. 1987. Estab-
lishment and characterization of a T -Iymphoblastoid cellline
MDCC-MTB 1 derived from chick Iymphocytes infected in
vitro with Marek's disease serotype l. Int J Cancer 39:514-
520.
202. Ikuta, K., K. Nakajima, M. Naito, A. Kanamori, K. Hirai,
and S. Kato. 1989. Expression of fue antigen related to
Marek's disease virus serotype I-specific phosphorylated
plypeptides in vitro transformed cellline, MDCC-MTB-I. In
S. Kato, T. Horiuchi, T. Mikami, and K. Hirai (eds.). Ad-
vances in Marek's Disease Research. Japanese Association
on Marek's Disease, Osaka, Japan, pp. 135-139.
203. Imai, K., N. Yuasa, K. Furuta, M. Narita, H. Banba, S.
Kobayashi, and T. Horiuchi. 1991. Comparative studies on
pathogenical, virological and serological properties of
Marek's disease virus isolated from Japanese quail and
chicken. Avian PathoI20:57-65.
204. JuQue, M., T. Mikami, H. Kodama, M. Onuma, and H.
Izawa. 1980. Antigenic difference between intracellular and
membrane antigens induced by herpesvirus ofturkeys. Arch
ViroI63:23-30.
205. Isfort, R.J., l. Sithole, H.J. Kung, and L.F. Velicer. 1986.
Molecular characterization of fue Marek's disease herpes-
virus B antigen. J ViroI59:411-419.
206. Isfort, R.J., R.A. Stringer, H.-J. Kung, and L.F. Velicer.
1986. Synthesis, processing, and secretion of the Marek's
disease herpesvirus A antigen glycoprotein. J Virol 57:
464-474.
207. Isfort, R., H. Kung, and L. Velicer. 1987.1dentification of
fue gene cncoding Marek's disease herpesvirus A antigen. J
Virol 61 :2614-2620.
416 . Enfermedades de las aves
208. Isfort, R.J., Z. Qian, D. Jones, R.F. Silva, R. Witter, and
U. Kung. 1994. Integration of multiple chicken retroviruses
into multiple chicken herpesviruses: Uerpesviral gD as a
common target integration. Virology 203:125-133.
209. Jackson, C.A.W., P.M. Biggs, R.A. Bell, F.M. Lancaster,
and B.S. Milne. 1976. The epzootiology ofMarek's disease.
3. The inter-relationship ofvirus pathogenicity, antibody and
the incidence ofMarek's disease. Avian PathoI5:105-123.
210. Jakowski, R.M., T,N. Fredrickson, T.W. Chomiak, and
R.E. Luginbuhl.1970. Uematopoietic destruction in Marek's
disease. Avian Dis 14:374-385.
211. Jeurissen, S.U.M., and G.F. de Boer. 1993. Chicken anae-
mia virus intluences the pathogenesis of Marek'sdisease in
experimental intections depending on the dose of Marek's
disease virus. Vet Q 14:81-84.
212. Johnson, E.P. 1941. Fowlleukosis-Manifestations, trans-
mission, and etiological relationship of various forms. VA
Agric Exp Sto Tech Bull 76.
213. Jones, D., and U.J. Kung.1992. A heat-shock-like sequence
in the meq gene promoter binds a factor in MDV Iymphoblas-
toid cells. In G. de Boer and S.U.M. Jerissen (eds.). Proc 4th
Int Symp Marek's Ds. Ponsen & Looijen, Wageningen, Am-
sterdam, The Netherlands, pp. 58-61.
214. Jones, D., L. Lee, J.L. Liu, U.J. Kung, and J.K. Tillotson.
1992. Marek's Disease virus encodes a basic-Leucine Zipper
gene resembling the fos/jun oncogenes that is highly ex-
pressed in Iymphoblastoid tumors. Proc Natl Acad Sci USA
89:4042-4046.
215. Jones, D., R. Isfort, R. Witter, R. Kost, and U-J. Kung.
1993. Retroviral insertions joto a herpesvirus are clustered at
the junctions of tlle short repeat and short unique sequences.
Proc Natl Acad Sci USA 90:3855-3859.
216. Julian, R.J. 1992. Peripheral neuropathy causing "range
paralysis" in Leghorn pullets [abst]. Proc 129th Annu Meet
Am Vet Med Assoc, p. 130.
217. Jungherr, E.L., and W.F. Uughes. 1965. The avian leukosis
complex. In U.E. Biester and L.U. Schwarte (eds.). Diseases
ofPoultry, 5th ed.lowa State University Press, Ames, lA, pp.
512-567.
218. Kaaden, O.R. 1978. Transtection studies in vitro and in vivo
with isolated Marek's disease virus DNA. In G. de Th, W.
MeDIe, F. Rapp (eds.). Oncogenesis and Herpesviruses 111.
IARC, Lyon, FraJlce, pp. 627-634.
219. Kaaden, O.R., B. Dietzschold, and S. Vberschar. 1974.
Vaccination against Marek's disease: Immunizing effect of
purified turkey herpesvirus and cellular membranes from
inlected cells. Med MicrobiollmmunoI159:261-269.
220. Kaaden, O.R., A. Scholtz, A. BenZeev, and Y. Becker.
1977. Isolation ofMarek's disease virus DNA from infected
cells by electrophoresis on polyacrylamide gels. Arch Virol
54:75-84.
221. Kaleta, E.F., and R.A. Bankowski. 1972. Production of
interleron by the Cal-1 and turkey herpesvirus strains associ-
ated with Marek's disease. Am J Vet Res 33:567-571.
222. Kaleta, E.F., and V. Neumann. 1977. Investigations on the
moJe of transmission of the herpesvirus of turkeys in vitro.
Avian Pathol 6:33-39.
223. Kanamori, A., K. Nakajima, K. Ikuta, S. Veda, S. Kato,
and K. Uirai. 1986.Copy number oftandem direct repeats
within the nverted repeats of Marek's disease virus DNA.
Biken J 29:83-89.
224. Kanamori, A., K. Ikuta, S. Veda, S. Kato, and K. Hirai.
1987. Methylation ofMarek's disease virus DNA in chicken
T -Iymphoblastoid celllines. J Gen Virol 68: 1485-1490.
225. Kaschka-Dierich, C., and R. Thomssen. 1979. Studies on
tlle temperature-dependent DNA replication of the herpes-
virus afilie turkey in chicken embryo fibroblasts. J Gen Viro!
45:253-261.
(Capitulo 17)
226. Kaschka-Dierich, C., K. Nazerian, and R. Thomssen.
1979.lntracellular state ofMarek's disease virus DNA in two
tumor-derived chicken celllines. J Gen ViroI44:271-280.
227. Kato, S., and K. Hirai. 1985. Marek's disease virus. Adv
Virus Res 30:225-277.
228. Kaul, L., and H.K. Pradhan. 1991. Vaccination tria! ofquail
with herpes virus ofturkey. Prev Vet Med 11:69-73.
229. Kaul, L., and H.K. Pradhan. 1991. Immunopathology of
Marek's disease in quails: Presence of antinuclear antibody
and immune complex. Vet Immunol and Immunopathol
28:89-96.
230. Kawamura, H., D.J. King, Jr., and D.P. Anderson. 1969.
A herpesvirus isolated from kidney cell culture of normal
turkeys. Avian Dis 13:853-863.
231. Kawamura, M., M. Hayashi, T. Furuichi, M. Nonoyama,
E. Isogai, and S. Namioka. 1991. The inhibitory eftects of
oligonucleotides, complementary to Marek's Disease virus
mRNA transcribed trom fue BamHI-H region, on fue prolif-
eration of transtormed lymphoblastoid cells, MDCC-MSB l.
J Gen Virol 72: I1 05-1111.
232. Keller, L.H., K.A. Belden, and M. Sevoian.1987.lmmuni-
zation of chickens against Marek's disease Witll cell free
supernatant from theJMV-llymphoblastoidcellline.ln W.T.
Weber and D.L. Ewert (eds.). Avian Immunology. Alan Liss,
New York, pp. 265-279.
233. Keller, L.H., H.S. Lillehoj, and J.M. Solnosky. 1992. JMV-
1 stimulation of avian natural killer cell activity. Avian Pathol
21:239-250.
234. Kenzy,S.G., and P.M. Biggs.1967. Excretion ofthe Marek's
disease agent by infected chickens. Vet Rec 80:565-568.
235. Kenzy, S.G., and B.R. Cho. 1969. Transmission of classical
Marek's disease by affected and carrier birds. Avian Dis
13:211-214.
236. King, D., D. rige, K.A. Schat, and B.W. Calnek. 1981.
Difference between influences of homologous and heterolo-
gous maternal antibodies on response to serotype-2-and sero-
type-3 Marek's disease vaccines. Avian Dis 25:74-81.
237. Kitamoto, N., K. Ikuta, S. Kato, and K. Wataki. 1979.
Demonstration of cells with Marek's disease tumor-associ-
ated surface antigen in chicks infected with herpesvirus of
turkey, 01 strain. Biken J 22: 137-142.
238. Kitamoto, N., K. Ikuta, and S. Kato. 1980. Persistence of
genomes ofboth herpesvirus ofturkeys and Marek's disease
virus in a chicken T -Iymphoblastoid cell ]ine. Biken J 23: 1-8.
239. Kodama, H., T. Mikami, M. Inoue, and H. Izawa. 1979.
Inhibitory effects of macrophages against Marek's distase
virus plaque formation in chicken kidney cell cultures. J Natl
Cancer ]nst 63:1267-]271.
240. Konobe, T., T. Ishikawa, K. Takaku, K. Ikuta, N. Kita-
moto, and S. Kato. 1979. Marek's distase virus and herpes-
virus ofturkey nonintective to chickens, obtained by repeated
in vitro passages.Biken J 22: 103-1 07.
241. Kopc@k,J., L.J.N. Ross, V. Zelnik, and J. Pastorek. 1992.
RNA transcripts from ].8 kb family ofMDCC-MSB 1 contain
132 bp repeats.ln G. de Boer andS.H.M. Jerissen (eds.). Proc
4th Int Symp Marek's Dis. Ponsen & Looijen, Wageningen,
Amsterdam, The Netherlands, pp. 80-83.
242. Koptidesov, D., J. Kopc@k, V. Zelnik, L.J.N. Ross, S.
Pastorekov, and J. Pastorek. 1995. Identification and
characterization of a cDNA clone derived from fue Marek's
distase tumour cell line RPLI encoding a homo]og of
Alphatrans inducing factor (VPI6) ofHSV-I. Arch Virol
140:355-362.
243. Kornegay, J.N., E.J. Gorgacz, M.A. Parker, J. Brown, and
L. W. Schierman. 1983. Marek's distase virus-induced tran-
sient paralysis: Clinical and electrophysiologic findings in
susceptible and resistant lines of chickens. Am J Vet Res
44:154]-1544.

244. Lapen, R.F., and S.G. Kenzy. 1972. Distribution of gross
cutaneous Marek's distase lesions. Poult Sci 51 :334-336.
245. Lau, R. Y., and M. Nonoyama. 1980. Replication of the
resident Marek's distase virus genome in synchronized non-
producer MKT -1 cells. J ViroI33:912-914.
246. Lawn, A.M., and L.N. Payne. 1979. Chronological study of
ultrastructural changes in fue peripheral nerves in Marek's
distase. Neuropathol Appl NeurobioI5:485-497.
247. Lee, L.F. 1979. Macrophage restriction of Marek's distase
virus replication and Iymphoma cell proliferation. J Immunol
123:1088-1091.
248. Lee, L.F.I993. Characterizationof a monoclonaJantibody against
a nuclear antigen associated with serotype-1 Marek's distase
virus-intected and transformed cells. Avian Dis 37:561-567.
249. Lee, L.F. 1996. Ribonucleotide reductase gene in Marek's
distase. Proc 5th Int Symp Marek's Dis (in press).
250. Lee, L.F. and R.L. Witter 1991. Humoral immune responses
to inactivated oil-emulsified Marek's distase vaccine. Avian
Dis 35:452-459.
251. Lee, L.F., E.O. Kieff, S.L. Bachenheimer, B. Roizman, P.G.
Spear, B.R. Burmester, and K. Nazerian. 1971. Size and
composition ofMarek's disease virus deoxyribonucleic acid.
J Virol 7:289-294.
252. Lee, L.F., R.L. Armstrong, and K. Nazerian.1972. Compara-
tive studies ofsix avian herpesviruses. Avian Dis 16:799-805.
253. Lee, L.F., K. Nazerian, and J.A. Boezi. 1975. Marek's
distase virus DNA in a chicken Iymphoblastoid cell line
(MSB-I) and in virus-induced tumours. In G. de Th, M.A.
Epstein, and H. zur Hausen (eds.).Oncogenesis and Herpes-
viruses 11.IARC, Lyon, France, pp. 199-204.
254. Lee, L.F., K. Nazerian, S.S. Leinbach, J.M. Reno, and J.A.
Boezi. 1976. Effect ofphosphonoacetate on Marek's distase
virus replication. J Natl Cancer Inst 56:823-827.
255. Lee, L.F., K. Nazerian, R.L. Witter, S.S. Leinbach, and
J.A. Boezi. 1978. A phosphonoacetate-resistant mutant of
herpesvirus ofturkeys. J Natl Cancer Inst 60: 1141-1146.
256. Lee, L.F., J.M. Sharma, K. Nazerian, and R.L. Wit-
ter. 1978. Suppression ofmitogen-induced proliferation
of normal spleen cells by macrophages from chickens
inoculated with Marek's distase virus. J Immunol 120:
1554-1559.
257. Lee, L.F., P.C. Powell, M. Rennie, L.J.N. Ross, and L.N.
Payne. 1981. Nature of genetic resistance to Marek's distase
in chickens. J Natl Cancer lnst 66:789- 796.
258. Lee, L.F., X. Liu, and R.L. Witter. 1983. Monoclonal anti-
bodies with specificity forthree differentserotypes ofMarek's
distase viruses in chickens. J Immunol 130:1003-1006.
259. Lee, L.F., X. Liu, J.M. Sharma, K. Nazerian, and L.O.
Bacon. 1983. A monoclonal antibody reactive with Marek's
distase tumor-associated surface antigen. J Immunol
130:1007-1011.
260. Lee, L.F., Y. Li, O. Sui, and J.O. Reilly. 1992. Conserva-
tion of antigenic epitopes of Marek's discase virus and
herpes simplex virus glycoprotein B (gB). In G. de Boer and
S.H.M. Jerissen (eds.). Proc 4th Int Symp Marek's Dis.
Ponsen & Looijen, Wageningen, Amsterdam, The Nether-
lands, pp. 93-96.
261. Lee, Y-S., A. Tanaka, S. Silver, M. Smith, and M.
Nonoyama. 1979. Minor DNA homology between herpes-
virus of turkey and Marek's distase virus? Virology 93:
277-280.
262. Lesnik, F., and L.J.N. Ross. 1975. Immunization against
Marek's distase using Marek's distase virus-specific antigcns
free from infectious virus. Int J Cancer 16:153-163.
263. Lesnik, F., o. Chudy, J. Bogdan, O.J. Vrtiak, and M.
Rudic. 1978. Testing fue immunogenicity ofthe derma1 anti-
gen ofMarek's distase virus. Vet Med (Praha) 23:421-430.
264. Levy, H., T. Maray, l. Oavidson, M. Malkinson, and Y.
Enfermedades neoplsicas . 417
Recker.1991. Replication ofMarek's diseasevirus in chicken
feather tips containing vaccinal turkey herpesvirus DNA.
Avian Pathol 20:35-44.
265. Lin, J.A., H. Kodama, M. Onuma, and T. Mikami, 1991.
The early pathogenesis in chickens inoculated with non-
pathogenic serotype 2 Marek's disease virus. J Vet Med Sci
53:269-273.
266. Liu, X., and L.F. Lee. 1983. Development and charac-
terization ofmonoclonal antibodies to Marek's diseasetumor-
associated surtace antigen. Infect Immun 3 I :851-854.
267. Longenecker, R.M., F. Pazderka, J.S. Gavora, J.L.
Spencer, and R.F. Ruth. 1976. Lymphoma induced by her-
pesvirus: Resistance associated with a major histocompatibil-
ity gene. Immunogenetics 3:401-407.
268. Maas, H.J.L., R.H. Rispens, and J.E. Groenendal. 1974.
Control of Marek's disease in the Netherlands: Large scale
field trials with the avirulent cell-associated Marek's disease
vaccine virus (strain CVI988). Tijdschr Diergeneeskd
99:1273-1288.
269. Maas, H.J.L., H.W. Antonisse, Van Der A.J. Zypp, J.E.
Groenendal, and G.L. Kok. 1981. The development of two
white plymouth rock lines resistant to Marek's disease by
breeding from survivors. Avian Patl10110: 137-150.
270. Madarame, H., Y. Fijimoto, and R. Moriguchi. 1986.
Ultrastructural studies on muscular atrophy in Marek's dis-
ease. 11.Muscular lesions in spontaneous cases. Jpn Vet Res
34:51-75.
271. Malkinson, M., l. Davidson, and Y. Recker.1992. Antigen-
B ofthe vaccine strains ofMarek's disease virus and herpes-
virus of turkeys presents heat-labile group and serotype
specific epitopes. Arch ViroI127:169-184.
272. Maotani, K., A. Kanamori, K.lkuta, S. Veda, S. Kato, and
K. Hirai. 1986. Amplification of a tandem direct repeat within
inverted repeats of Marek's disease virus DNA during serial
in vitro passage.J Virol 58:657-660.
273. Marek, J. 1907. Multiple Nervenentzuendung (Polyneuritis)
bei Huehnem. Dtsch Tierarztl Wochenschr 15:417-421.
274. Marshall, D.R., J.D. Reilly, X. Liu, and R.F. Silva. 1993.
Selection of Marek's disease virus recombinants expressing
the Escherichia coli gpt gene. Virology 195:638-648.
275. Martin, S.L., D.I. Aparisio, and P.K. Bandyopadhyay.
1989. Genetic and biochemical characterization of the
thymidine kinase gene trom herpesvirus of turkeys. J Virol
63:2847-2852.
276. Mason, R.J., and K.E. Jensen. 1971. Marek's disease: Re-
sistance of turkey herpesvirus-infected chicks against lethal
JM-V agent. Am J Vet Res 32:1625-1627.
277. McColI, K. 1988. Cellular and molecular studies on trans-
formed cells in Marek's disease. Ph.D. Thesis, Comell Uni-
versity, Ithaca, NY.
278. McColI, K., B.W. Calnek, W.V. Harris, K.A. Schat, and
L.F. Lee. 1987. Expression of a putative tumor-associated
antigen on normal versus Marek's disease virus-transformed
Iymphocytes. J Natl Cancer Inst 79:991-1000.
279. Mikami, T., and R.A. Bankowski. 1971. Pathogenic and
serologic studies oftype 1 and type 2 plaque-producing agents
derived from Cal-1 strain ofMarek's disease virus. Am J Vet
Res 32:303-317.
280. Mikami, T., M. Onuma, and T.T.A. Hayashi. 1973. Mem-
brane antigens in arginine-deprived cultures infected with
Marek's disease herpesvirus. Nature 246:211-212.
281. Mikami, T., M. Onuma, and T.T.A. Hayashi. 1974. Re-
quirement of arginine for the replication of Marek's disease
herpesvirus. J Gen Virol 22: 115-128.
282. Mikami, T., M. Inoue, H. Kodama, F. Inage, M. Onuma, and
H. Izawa. 1980. Relation between the neutralization of her-
pesvirus ofturkeys and the antibody to late-appearing mem-
brane antigen induced by the virus. J Gen ViroI47:221-226.
418 . Enfermedades de las aves
283. Miles, A.M., C.J. Williams, C.L. Womack, D.L. Murray,
and R.P. Gildersleeve. 1992. Commercial broi]er studies of
Marek's disease vaccination in ovo.ln G. de Boer and S.H.M.
Jerissen (eds.). Proc 4th Int Symp Marek's Dis. Ponsen &
Looijen, Wageningen, Amsterdam, The Netherlands, pp. 320-
322.
284. Minick, C.R., C.G. Fabricant, J. Fabricant, and M.M.
Litrenta. 1979. Atheroarteriosclerosis induced by infection
with a herpesvirus. Am J Pathol 96:673-706.
285. Moore, F.R., K.A. Schat, N. Hutchison, C. LeCiel, and S.E.
Bloom. 1993. Consistent chromosomal aberration in celllincs
transtormed with Marek's diseasc herpesvirus: Evidence for
genomic DNA amplification. Int J Cancer 54:685-692.
286. Moore, F.R., B. W. Calnek, and S.E. Bloom. 1994. Cytoge-
netic studies ofcelllines derived from Marek's disease virus-
induced locallesions. Avian Dis 38:797-799.
287. Morgan, R.W. 1995. Personal Communication.
288. Morgan, R. W., J. Gelb, Jr., C.S. Schreurs, D. Lutticken,
J.K. Rosenberger, and P.J.A. Sondermeijer. 1992. Protec-
tion ofchickcns trom Newcastle and Marek's discase with a
recombinant herpesvirus of turkeys vaccine expressing fue
Newcastle disease virus fusion protein. Avian Dis 36:858-
870.
289. Morgan, R. W., J. Gelb, Jr., C.R. Pope, and P.J.A. Sonder-
meijer. 1993. Efficacy in chickens ora hcrpesvirus ofturkeys
recombinant vaccine containing fue fusion gene ofNewcastle
disease virus: Onset of protection and cffect of maternal
antibodies. Avian Dis 37:1032-]040.
290. Moriguchi, R., M. Oshima, F. Mori, l. Vmezawa, and C.
Itakura. 1989. Chronological change of fcather pulp lesions
during the course of Marek's disease virus-induced ]ym-
phoma formation in ficld chickens. In S. Kato, T. Horiuchi, T.
Mikami, and K. Hirai (eds.). Advances in Marck's Disease
Research. Japanese Association on Marek's Disease, Osaka,
Japan, pp. 338-343.
29]. Murthy, K.K., and B.W. Calnek. 1979. Pathogenesis of
Marek's disease: Effect of immunization with inactivated
viral and tumor-associated antigens. Infcct Immun 26:547-
553.
292. Naciri, M., O. Mazzella, and F. Coudert.1989.lnteractions
of cryptosporidia and savage or vaccinal virus in Marek's
diseases in chickens. Rcc Med Vet ]65:383-387.
293. Naito, M., K. Nakajima, N. Iwa, K. Ono, l. Yoshida, T.
Konobe, K. Ikuta, S. Veda, S. Kato, and K. Hirai. 1986.
Demonstration of a Marck's disease virus-specific antigcn in
tumour lesions of chickens with Marek's disease using mono-
clonal antibody against a virus phosphorylated protein. Avian
Pathol ]5:503-510.
294. Nakajima, K., M.lkuta, S. Naito, S. Veda, S. Kato, and K.
Hirai. 1987. Analysis of Marek's disease virus serotype-]
specific phosphorylated polypeptides in virus-infected cells
and Marek's disease Iymphoblastoid cells. J Gen Virol
68:1379-]390.
295. Nakamura, H., M. Sakaguchi, Y. Hirayama, N. Miki, M.
Yamamota, and K. Hirai. 1992. Protection against New-
castle Disease by recombinant Marek's disease virus sero-
typc-1 cxpressing fue fusion protein of Newcastle Disease
virus. In G. dc Boer and S.H.M. Jerissen (eds.). Proc 4t111nt
Symp Marck's Dis. Ponsen & Looijen, Wageningen, Amster-
dam, The Netherlands, pp. 332-335.
296. Nazerian, K. 1971. Further studies on thc rcplication of
Marek's disease virus in fue chicken and in cell culture. J Natl
Canccr Inst47:207-217.
297. Nazerian, K.1979. Marck's diseaseIymphomaofchicken and
its causativc herpesvirus. Biochim Biophys Acta 560:375-395.
298. Nazerian, K. 1987. An updated list of avian celllines and
transplantablc tumours. Avian PathoI16:527-544.
299. Nazerian, K. 1995. Personal communication.
(Captulo 17)
300. Nazerian, K., and J.M. Sharma. 1985. Pathogenesis of
Marek's distase in turkeys. In B. W. Calnek and J .L. Spencer
(eds.). Proc Int Symp Marek's Dis. American Association
of Avian Pathologists, Kennett Square, PA, pp. 262-267.
301. Nazerian, K., J.J. Solomon, R.L. Witter, and D.R. Burme-
ster. 1968. Studies on the etiology of Marek's distase. 11.
Finding of a herpesvirus in cell culture. Proc Soc Exp Biol
Med 127:177-182.
302. Nazerian, K., L.F. Lee, R.L. Witter, and D.R. Burmester.
1970.Ultrastructural studies ofaherpesvirus ofturkeys antigeni-
cally related to Marek's distase virus. Virology 43:442-452.
303. Nazerian, K., T. Lindahl, G. Klein, and L.F. Lee. 1973.
Deoxyribonucleic acid of Marek's distase virus in virus-in-
duced tumors. J Virol 12:841-846.
304. Nazerian, K., E.A. Stephens, J.M. Sharma, L.F. Lee, M.
Gailitis, and R.L. Witter. 1977. A nonproducer T Iym-
phoblastoid cell line from Marek's distase transplantable
tumor (JMV). Avian Dis 21:69-76.
305. Nazerian, K., L.F. Lee, N. Yanagida, and R. Ogawa.1992.
Protection against Marek's distase by a fowlpox virus recom-
binant expressing the glycoprotein B ofMarek's distase virus.
J ViroI66:1409-1413.
306. Neumann, U., and R.L. Witter.1978. Difterential diagnosis
oflymphoid leukosis and Marek's distase by tumor-specific
criteria.l. Studies on experimentally infected chickens. Avian
Dis 23:417-425.
307. Neumann, U., and R.L. Witter.1978. Differential diagnosis
oflymphoid leukosis and Marek's distase by tumor-specific
criteria. 11.Studies on field cases. Avian Dis 23:426-433.
308. Nicholas, R.A.J., J.C. Muskett, and D.H. Thornton. 1979.
A comparison oftitration methods for Marek's distase vac-
cines. J Biol Stand 7:43-5 l.
309. Nicholls, T.J.1984. Marek's distase in sixty week-old laying
chickens. Aust Vet J 6 I :243.
310. Nii, S., M. Yamada, M. Yoshida, Y. Arao, F. Uno, T.
Ishikawa, M. Hayashi, K. Ono, and K. Hirai.1989. Growth
ofMDV 11in MDCC-MSBI-4IC.ln S. Kato, T. Horiuchi, T.
Mikami, and K. Hirai (eds.). Advances in Marek's Disease
Research. Japanese Association of Marek's Disease, Osaka,
Japan, pp. 197-203.
3 I l. Niikura, M. Y. Matsuura, M. Hattori, M. Onuma, and T.
Mikami. 1991. Expression of the A antigen (gp57-65) of
Marek's distase virus by a recombinant baculovirus. J Gen
ViroI72:1099-1104.
312. Niikura, M., Y. Matsuura, D. Endoh, M. Onuma, and T.
Mikami. 1992. Expression of the Marek's Disease Virus
(MDV) homolog ofglycoprotein B ofherpes simplex virus by
a recombinant baculovirus and its identification as the B
antigen (gp 100, gp60, gp49) of MDV. J Virol 66: 263 1-2638.
313. Nordgren, R.M., D. Stewart-Brown, and J.H. Rodenberg.
1992. The role of acemannan as an adjuvant for Marek's
distase vaccine. In G. de Boer and S.H.M. Jerissen (eds.).
Proc 4th Int Symp Marek's Dis. Ponsen & Looijen, Wagen-
ingen, Amsterdam, The Netherlands, pp. 165-169.
314. Dei, H.L., and G.F. de Doer. 1986. Comparison of intra-
muscular and subcutaneous administration ofMarek's distase
vaccine. Avian PathoI15:569-579.
315. Ohashi, K., T. Mikami, H. Kodama, and H. Izawa. 1987.
Suppression of NK activity of spleen cells by chicken fetal
antigen present on Marek's distase Iymphoblastoid cellline
cells. Int J Cancer 40:378-382.
316. Ohashi, K., P.H. O'Connell, and K.A. Schat. 1994. Char-
acterization of Marek's distase virus BamHI-A-specific
cDNA clones obtained from a Marek's distase Iymphoblas-
toidcellline. Virology 199:275-283.
317. Okazaki, W., H.G. Purchase, and D.R. Durmester. 1970.
Protection against Marek's distase by vaccination with a
herpesvirus ofturkeys. Avian Dis 14:413-429.

318. Olson, C.1940. Transmissible fowlleukosis. A review ofthe
literature. Mass Agric Exp Sto Bull 370.
319. ORO, K., M. Takashima, T. Ishikawa, M. Hayashi, l.
Yoshida, T. Konobe, K. Ikuta, K. Nakajima, S. Veda, S.
Kato, and K. Hirai. 1985. Partial protection against Marek's
disease in chickens immunized with glycoproteins gB puri-
fied from turkey-herpesvirus-infected cells by affinity chro-
matography coupled with monoclonal antibodies. Avian Dis
29:533-539.
320. ORO, M., R. Katsuragi-Iwanaga, T. Kitazawa, N. Kamiya,
T. Horimoto, M. Niikura, C. Kai, K. Hirai, and T. Mikami.
1992. The restriction endonuclease map of Marek's disease
virus (MDV) serotype 2 and collinear relationship among
three serotypes ofMDV. Virology 191:459-463.
321. ORO, M., Y. Kawaguchi, K. Maeda, N. Kamiya, Y. Tohya,
C. Kai, M. Niikura, and T. Mikami. 1994. Nucleotide
sequence analysis ofMarek's disease virus (MDV) serotype
2 homolog of MDV serotype 1 pp38, an antigen associated
with transformed cells. Virology 201: 142-146.
322. Otaki, Y., T. Nunoya, M. Tajima, A. Kato, and Y. Nomura.
1988. Depression of vaccinal immunity to Marek's disease
by infection with chicken anaemia agent. Avian Pathol
17:333-347.
323. Owen, J.J.T., M.A.S. Moore, and P.M. Biggs. 1966. Chro-
mosome studies in Marek's disease. J Natl Cancer lnst
37:199-209.
324. Ozaki, K., H. Kodama, M. Onuma, H. Izawa, and T.
Mikami. 1983. In vitro suppression of proliferation of
Marek's disease Iymphoma cell line (MDCC-MSBl) by
peritoneal exudate cells from chickens infected with MDV or
HVT. Zentralbl Vet Med [B] 30:223-231.
325. Pappenheimer, A.M., L.C. Dunn, and V. CoReo 1926. A
study of fowl paralysis (neuro-lymphomatosis gallinarum).
Storrs Agric Exp Sto BuIl143:187-290.
326. Parker, M.A., and L.W. Schierman. 1983. Suppression of
humoral immunity in chickens prevents transient paralysis
caused by a herpesvirus. J ImmunoI130:2000-2001.
327. Pattison, M. 1985. Control ofMarek's disease by the poultry
industry: Practical considerations.ln L.N. Payne (ed.). Marek's
Disease. Martinus Nijhoff, Boston, MA, pp. 341-349.
328. Paul, P., C. T. Larsen, M.C. Kumar, and B.S. Pomeroy.
1972. Preliminary observations on egg transmission ofturkey
herpesvirus (HVT) in turkeys. Avian Dis 16:27-33.
329. Payne, L.N. 1972. Pathogenesis of Marek's disease-A re-
view. In P.M. Biggs, G. de Th, and L.N. Payne (eds.).
Oncogenesis and Herpesviruses. IARC, Lyon, France, pp.
21-37.
330. Payne, L.N. 1985. Historical review. In L.N. Payne (ed.).
Marek's Disease. Martinus Nijhoff, Boston, MA, pp. 1-15.
331. Payne, L.N. 1985. Pathology. In L.N. Payne (ed.). Marek's
Disease. Martinus Nijhoff, Boston, MA, pp. 43-75.
332. Payne, L.N. 1985. Marek's Disease: Scientific Basis and
Methods ofControl, Martinus Nijhoff, Boston, MA.
333. Payne, L.N., and P.M. Biggs. 1967. Studies on Marek's
disease. 11.Pathogenesis. J Natl Cancer Inst 39:281-302.
334. Payne, L.N., and M. Rennie. 1973. Pathogenesis ofMarek's
disease in chicks with and without maternal antibody. J Natl
Cancer Inst 51:1559-1573.
335. Payne, L.N., and J. Roszkowski. 1973. The presence of
immunologically uncommitted bursa and thymus dependent
Iymphoid cells in the lymphomas of Marek's disease. Avinn
Pathol 1:27-34.
336. Payne, L.N., P.C. Powell, and M. Rennie. 1974. Response
of B and T Iymphocytes and other blood leukocytes in chick-
ens with Marek's disease. Cold Spring Harb Symp Quant Biol
39:817-826.
337. Payne, L.N., J.A. Frazier, and P.C. Powell. 1976. Patho-
genesis ofMarek's disease.lnt Rev Exp PathoI16:59-154.
Enfermedades
neop/sicas. 419
338. Payne, L.N., M. Rennje, P.C. Powell, and J.G. Rowell.
1978. Transient effect of cyclophosphamide on vaccinal im-
munity to Marek's disease. Avian Pathol 7:295-304.
339. Payne, L.N., K. Uowes, M. Rennie, J.M. Bumstead, and
A.W. Kidd. 1981. Use of an agar culture technique for
establishing Iymphoid celllines from Marek's disease Iym-
phomas. Int J Cancel 28:757-766.
340. Pazderka, F., B.M. Longenecker, G.R.J. Law, U.A. Stone,
W.E. Briles, and R.F. Ruth. 1974. Detection of identical B
alleles in different strains of chickens: Association with resis-
tance to Marek's disease.Anim Blood Groups Biochem Genet
5:18.
341. repose, J.S., J.G. Stevens, M.L. Cook, and P.W. Lampert.
1981. Marek's disease as a model for fue Landry-Guillain-
Barr Syndrome: Latent viTal infection in nonneuronal cells
is accompanied by specific immune responses to peripheral
nerve and myelin. Am J Pathol 103:309-320.
342. Phillips, P.A., and P.M. Biggs. 1972. Course ofinfection in
tissues of susceptible chickens after exposure to strains of
Marek's disease virus and turkey herpesvirus. J Natl Cancel
Inst 49:1367-1373.
343. Poi, J.M.A., Kok, G.L., and G.F. de Boer. 1985. Studies on
fue oncogenic properties of various Marek's disease virus
strains. In B.W. CalnekandJ.L. Spencer(eds.). ProclntSymp
Marek's Dis. American Association of Avian Pathologists,
Kennett Square, PA, pp. 469-479.
344. Poi, J.M.A., Kok, G.L., Oej, U.L., and G.F. de Boer.
1986. Pathogenicity studies with plaque-purified prepara-
tions of Marek's disease virus strain CVI-988. Avian Dis
30:271-275.
345. Powell, P.C. 1975. Immunity to Marek's disease induced by
glutaraldehyde-treated cells of Marek's disease Iymphoblas-
toid celllines. Nature 257:684-685.
346. Powell, P.C. 1978. Protection against fue JMV Marek's dis-
ease-derived transplantable tumour by Marek's disease virus-
specific antigens. Avian Pathol 7:305-309.
347. Powell, P.C. 1981. Immunity to Marek's disease. In M.E.
Rose, L.N. Payne, and B.M. Freeman (eds.). Avian Immunol-
ogy. Br Poult Sci, Edinburgh, Scotland, pp. 263-283.
348. Powell, P.C. 1985. Immunity. In L.N. Payne (ed.). Marek's
Disease. Martinus Nijhoff, Boston, MA, pp. 177-201.
349. Powell, P.C. 1985. Host resistance factors: Immune re-
sponses-A review. In B. W. Calnek and J.L. Spencer (eds.).
Proc Int Symp Marek's Dis. American Association of Avian
Pathologists, Kennett Square, PA, pp. 238-261.
350. Powell, P.C., and T.F. Davison. 1986. Induction of Marek's
disease in vaccinated chickens by treatrnent with betametha-
sone or corticosterone. Isr J Vet Med 42:73-78.
35 l. Powell, P.C., and F. Lombardini. 1986. Isolation of very
virulent pathotypes ofMarek's disease virus from vaccinated
chickens in Europe. Vet Rec 118:688-691.
352. Powell, P,C., and M. Rennie. 1980. Failure of attenuated
Marek's disease virus and herpesvirus of turkey antigens to
protect against fue JMV Marek's disease derived transplant-
able tumour. Avian Pathol 9:193-200.
353. Powell, P.C., and M. Rennie. 1984. The expression of
Marek's disease tumor-associated surface antigen in various
avian species. Avian Pathol 13:345-349.
354. Powell, P.C., and J.G. Rowell. 1977. Dissociation of antivi-
ral and antitumor immunity in resistance to Marek's disease.
J Natl Cancel Inst 59:919-924.
355. Powell, P.C., L.N. Payne, J.A. Frazier, and M. Rennje.
1974. T Iymphoblastoid celllines from Marek's disease lym-
phomas. Nature 25 I :79-80.
356. Powell, P.C., K.J. Hartley, B.M. Mustill, and M. Rennje.
1983. The occurrence of chicken foetal antigen after infection
with Marek's disease virus in three strains of chicken. On-
codev Biol Med 4:261-271.
420 . Enfermedades de las aves
357. Powell,P.C.,K. Howes,A.M. Lawn, B.M. Mustill, L.N.
farDe, M. Rennie, and M.A. Thompson. 1984. Marek's
disease in turkeys: The induction of lesions and the estab-
lishment oflymphoid celllines. Avian PathoI13:201-214.
358. Pradhan, H.K., G.C. Mohanty, and A. Mukit. 1985.
Marek's disease in Japanese quails (Coturnix coturnixjapon-
ica): A study ofnatural cases. Avian Dis 29:575-582.
359. Pradhan, H.K., C.G. MohantY, A. Mukit, and B. Paattnaik.
1987. Experimental studies on Marek's disease in Japanese
quail (Coturnix coturnixjaponica). Avian Dis 31 :225-233.
360. Pradhan, H.K., G.C. MohantY, W. Y. Lee, L. Kaul, and J.M.
Kataria. 1988.lmmune complex-mediated glomerulopathy in
Marek's disease. Vet Immunollmmunopathol 19:165-171.
361. Prasad, L.B.M., and P.B. Spradbrow. 1977. Multiplication
of turkey herpes virus and Marek's disease virus in chick
embryo skin cell cultures. J Comp Pathol 87:515-520.
362. Prasad, L.M.B., and P.B. Spradbrow. 1980. Ultrastructure
and infectivity of tissue trom normal and immunodepressed
chickens inoculated with turkey herpesvirus. J Comp Pathol
90:47-56.
363. Prasad, L.B.M., Scott, J., and P.B. Spradbrow. 1977. Iso-
lation of Marek's disease herpesvirus of low pathogenicity
from commercial chickens. Aust Vet J 53:405-406.
364. Pratt, W.D., R.W. Morgan, and K.A. Schat. 1992. Charac-
terization of reticuloendotheliosis virus-transformed avian
T -Iymphoblastoid cell lines infected with Marek's disease
virus. J ViroI66:7239-7244.
365. Pratt, W.D., J. Cantello, R.W. Morgan, and K.A. Schat.
1994. Enhanced expression ofthe Marek's disease virus-spe-
cific phosphoproteins after stable transfection ofMSB-1 cells
with the Marek's disease virus homolog of ICP4. Virology
201:132-136.
366. Proc. Internat. Symp. on Marek's Disease. 1985. B.W.
Calnek and J.L. Spencer (eds.). American Association of
Avian Pathologists, Kennett Square, PA.
367. Proc. 3rd Internat. Symp. on Marek's Disease. 1988.
S. Kato, T. Horiuchi,T. Mikarni and K. Hirai (eds.). Advances
in Marek's Disease Research. Japanese Association on
Marek's Disease, Osaka, Japan.
368. Proc. 19th World's Poultry Congress, Amsterdam. 1992.
Ponsen & Looijen, Wageningen, Wageningen, Amsterdarn,
The Netherlands, vol. l.
369. Purchase, H.G. 1969. Immunofluorescence in thestudy of
Marek's disease. l. Detection ofantigen in cell culture and an
antigenic comparison of 8 isolates. J Virol 3:557-565.
370. Purchase, H.G. 1972. Recent advances in the knowledge of
Marek's disease. Adv Vet Sci Comp Med 16:223-258.
371. Purchase, H.G. 1985. Clinical disease and its economic
impacto In L.N. Payne (ed.). Marek's Disease. Martinus Ni-
jhoft: Boston, MA, pp. 17-24.
372. Purchase, H.G., and P.M. Biggs. 1967. Characterization of
five isolates ofMarek's disease. Res Vet Sci 8:440-449.
373. Purchase, H.G., and J.M. Sharma. 1970. The differential
diagnosis of lymphoid leukosis and Marek's disease [slide
study set]. American Association of Avian Pathologists, Ken-
nett Square, PA.
374. Purchase, H.G., and J.M. Sharma. 1974. Amelioration of
Marek's disease and absence ofvaccine protection in immu-
nologically deficient chickens. Nature 248:419-421.
375. Purchase, H.G., and R.L. Witter. 1986. Public health con-
ceros from human exposure to oncogenic avian herpes-
viruses. J Am Vet Med Assoc 189:1430-1436.
376. Purchase, H.G., W. Okazaki, and B.R. Burmester. 1972.
Long term field trials with the herpesvirus ofturkeys vaccine
against Marek's disease. Avian Dis 16:57-71.
377. Purchase, H.G., W. Okazaki, and B.R. Burmester. 1972.
The minimum protective dose of the herpesvirus turkeys
vaccine against Marek's disease. Vet Rec 91 :79-84.
(Captulo J 7)
378. Quere, P. 1992.Suppressionmediatedin vitro by Marek's
diseasevirus-transformedT-Iymphoblastoidcell lines: Ef-
fect on Iymphoproliieration. Vet Immunol Immunopathol
32:149-164.
379. Ramachandra, R.N., R. Raghavan, and B.S. Keshava-
murthy. 1978. Propagationof Marek's diseasevirus in
chickentrachealexplants.Indian J Anim Sci 48:525-528.
380. Rangga-Tabbu,C., and B.R. Chao 1982. Marek's disease
virus (MOV) antigensin fue featherfollicle epithelium:Oif-
ferencebetweenoncogenicand nononcogenicMOV. Avian
Ois26:907-917.
381. Ren, D., L.F. Lee, and P.M. Coussens.1994.ldentification
andcharacterization ofMarek's diseasevirus geneshomolo-
gousto ICP27andglycoproteinK ofherpessimplexvirus-l.
Virology 204:242-250.
382. Rennie,M., P.C.Powell,and B.M. Mustill.1980. The effect
of bursectomyon vaccinationagainstMarek's diseasewith
fue herpesvirusofturkeys. Avian Pathol9:557-566.
383. Reno, J.M., L.F. Lee, and J.A. Boezi. 1978. Inhibition of
herpesvirusreplication and herpesvirus-induced deoxyribo-
nucleic acid polymeraseby phosphonoformate. Antimicrob
AgentsChemother13:188-192.
384. Ringen, L.M., and A.S. Akhtar. 1968. Electrophoretic
analysisof serumproteinsfrom paralyzedand unparalyzed
chickensexposedto Marek's disease.Avian Ois 12:4-9.
385. Rispens,B.H., H.J. Van Vloten, N. Mastenbroek, H.J.L.
Maas, and K.A. Schat. 1972.Control ofMarek's diseasein
the Netherlands.l. Iso!ationof an avirulent Marek's disease
virus (strain CV1988)and its use in !aboratoryvaccination
IraIs.Avian Ois 16:108-125.
386. Rosenberger,J.K. 1983.Reovirusinterferencewith Marek's
diseasevaccination. Proc 32nd West Poult Ois Conf, pp.
50-51.
387. Ross, L.J.N. 1985.Molecular biology ofthe virus. In L.N.
Payne(ed.).Marek'sOisease.MartinusNijhoff, Boston,MA,
pp. 113-150.
388. Ross,L.J.N., and M.M. Binns. 1991.Propertiesandevolu-
tionary relationshipsof fue Marek's diseasevirus homologs
of proteinkinase,glycoproteinO andglycoproteinI ofherpes
simplexvirus. J GenViro! 72:939-947.
389. Ross, N., and B. Milne. 1989. Manipulation of the
genomesof MOV and HVT. In S. Kato, T. Horiuchi, T.
Mikami, and K. Hirai (eds.).Advancesin Marek's Disease
Research.Japanese Associationon Marek's Disease,Osaka,
Japan,pp. 43-49.
390. Ross,L.J.N., W. Delorbe, H.E. Varmus, J.M. Bishop, and
M. Brahic. 1981. Persistenceand expression of Marek's
diseasevirus ONA in tumour cells and peripheral nerves
studiedby in situ hybridization.J Gen Virol 57:285-296.
391. Ross,L.J.N., B. Milne, and P.M. Biggs. 1983.Restriction
endonucleaseanalysisof Marek's diseasevirus ONA and
homologybetweenstrains.J Gen Virol 64:2785-2790.
392. Ross, L.J.N., M. Sanderson,S.D. Scott, M.M. Binns, T.
Doel, and B. Milne. 1989.Nucleotidesequenceandcharac-
terizationofthe Marek's diseasevirus homologof glycopro-
tein B of herpessimplexvirus. J Gen Virol 70:1789-1804.
393. Ross,L.J.N., M.M. Binns, P.Tyers, J. Pastorek,V. Zelnik,
and S. Scott. 1993.Constructionand propertiesof a turkey
herpesvirusrecombinantexpressing fueMarek'sdiseasevirus
homologof glycoproteinB of herpessimplex virus. J Gen
ViroI74:371-377.
394. Rouse,B.T., R.J.H. Wells, and H.L. Warner. 1973.Propor-
tion of T and B Iymphocytesin lesionsof Marek's disease:
Theoretical implications for pathogenesis. J Immunol
110:534-539.
395. Rziha, H.J., and B. Baucr. 1982. Circular forms of viral
ONA in Marek's diseasevirus-transformedIymphoblastoid
cells. Arch Virol 72:211-216.

396. Sarma, G., W. Greer, R.P. Gildersleeve, D.L. Murray, and
A.M. Miles. 1995. Field safety and efficacy orn ovo admini-
stration of HVT and SB-I bivalent Marek's disease vaccine
in commercial broilers. Avian Dis 39:211-217.
397. Schat, KA. 1985. Characteristics afilie virus. In L.N. Payne
(ed.). Marek's Disease.MartinusNijhoff, Boston,MA, pp. 77-112.
398. Schat, K.A. 1987. Marek's disease: A model for protection
against herpesvirus-induced tumours. Cancer Surveys 6: 1-37.
399. Schat, K.A. 1987. Immunity in Marek's disease and other
tumors.lnA. ToivanenandP. Toivanen(eds.).Avian Irnrnunology:
Basis and Practice. CRC Press, Boca Raton, FL, pp. 101-128.
400. Schat, K.A. 1991. Importance of cell-mediated immunity in
Marek's disease and other viral tumor diseases. Poult Sci
70:1165-1175.
401. Schat,KA.1992.lmmuneresponses againstMarek'sdisease
virus. In G. de Boer and S.H.M. Jerissen (eds.). Proc 4th Int
Symp Marek's Dis. Ponsen & Looijen, Wageningen, Amster-
dam, The Netherlands, pp. 233-238.
402. Schat, K.A., and B.W. Calnek.1978. Characterization oran
apparently nononcogenic Marek's disease virus. J Natl Can-
cer Inst 60: 1075-1082.
403. Schat, KA., and B.W. Calnek.1978. In vitro inactivation of
cell-free Marek's disease herpesvirus by immune peripheral
blood Iymphocytes. Avian Dis 22:693-697.
404. Schat, KA., and B.W. Calnek. 1978. Demonstration of
Marek's disease tumor-associated surface antigen in chickens
infected with nononcogenic Marek's disease virus and her-
pesvirus ofturkeys. J Natl Cancer Inst 61 :855-857.
405. Schat, K.A., R.O. Schultz, and B.W. Calnek.1978. Marek's
disease: EtTect ofvirus pathogenicity and genetic susceptibil-
ity on response of peripheral blood Iymphocytes to conca-
naval in-A. In P. Bentvelzen, J. Hilgers, and D.S. Yohn (eds.).
Advances Comparative Leukosis Research. Elsevier, Amster-
dam, The Netherlands, pp. 183- I 85.
406. Schat, KA., B.W. Calnek, and J. Fabricant. 1981. Influ-
ence of oncogenicity of Marek's disease virus on evaIuation
of genetic resistance. Poult Sci 60:2559-2566.
407. Schat, K.A., C.-L.H. Chen, W.R. Shek, and B.W. Calnek.
1982. Surface antigens on Marek's disease Iymphoblastoid
tumor celllines. J Natl Cancer Inst 69:715-720.
408. Schat, K.A., B. W. Calnek, and J. Fabricant. 1982. Charac-
terisation oftwo highly oncogenic strains ofMarek's disease
virus. Avian Patholll :593-605.
409. Schat, K.A., W.R. Shek, B.W. Calnek, and H. Abplanalp.
1982. Syngeneic and allogeneic cell-mediated cytotoxicity
against Marek's disease Iymphoblastoid tumor celllines. Int
J Cancer 29:187-194.
410. Schat, K.A., B. W. Calnek, J. Fabricant, and D.L. Graham.
1985. Pathogenesis ofintection with attenuated Marek's dis-
case virus strains. Avian PathoI14:127-146.
411. Schat, K.A., A. Buckmaster, and L.J.N. Ross. 1989. Partial
transcription map of Marek's disease herpesvirus in Iytically
infected cells and Iymphoblastoid cell ines. Int J Cancer
44: 101-109.
412. Schat, K.A., C.-L.H. Chen, H. Lillehoj, B.W. Calnek, and
D. Weinstock. 1989. Characterization ofMarek's disease cell
lines with monoclonal antibodies specific for cytotoxic and
helperTcells.ln S. Kato, T. Horiuchi, T. Mikami, andK. Hirai
(eds.). Advances in Marek's Disease Research. JapaneseAs-
sociation on Marek's Disease, Osaka, Japan, pp. 220-226.
413. Schat, K.A., C-L.H. Chen, B.W. Calnek, and D. Char.
1991. Transformation of T -Iymphocyte subsets by Marek's
disease herpesvirus. J ViroI65:1408-1413.
414. Schierman, L.W., and O.J. Fletcher. 1980. Genetic control
ofMarek's diseasevirus-induced transient paralysis: Associa-
tion with the majar histocompatibility complex. In P.M. Biggs
(ed.). Resistance and Immunity to Marek's Disease. Commis-
sion European Communities, Luxembourg, pp. 429-442.
Enfermedades
neoplsicas . 42J
415. Scholten, R., L.A. Th. Hilgers, S.H.M. Jeurissen, and
M.W. Weststrate. 1990. Detection ofMarek's disease virus
antigen in chicken by a novel immunoassay. J Virol Methods
27:221-226.
416. Scott,S.D., L.J.N. Ross, and M.M. Binns.1989. Nucleotide
and predicted arnino acid sequences of fue Marek's disease
virus and turkey herpesvirus thymidine kinase genes; com-
parison with thymidine kinase genes of other herpesviruses.
J Gen Virol 70:3055-3065.
417. Scott, S.D., G.D. Smith, L.J.N. Ross, and M.M. Binns.
1993.ldentification and sequenceanalysisofdle homologs ofdle
herpes simplex virus type 1 glycoprotein H in Marek's disease
virus and die herpesvirus ofturkeys. J Gen ViroI74:1185-1190.
418. Settnes, O.P. 1982. Marek's disease-A common naturally
herpesvirus-induced Iymphoma ofthe chicken. Nord Veteri-
naermed Suppl:II-132.
419. Sevoian, M., and D.M. Chamberlain. 1962. Avian lym-
phomatosis.ll. Experimental reproduction afilie ocular formo
Vet Med 57:608-609.
420. Sevoian, M., and D.M. Chamberlain. 1964. Avian lym-
phomatosis.IV. Pathogenesis. Avian Dis 8:281-308.
421. Sevoian, M., and C.R. Weston. 1972. The effects of JM and
JM- V leukosis strains on chicks vaccinated with herpes virus
ofturkeys (HVT). Poult Sci 51 :513-516.
422. Sevoian, M., D.M. Chamberlain, and F.T. Counter. 1962.
Avian lymphomatosis. l. Experimental reproduction of fue
neural and visceral torms. Vet Med 57:500-501.
423. Sharma, J.M. 1973. Lack ora threshold ofgenetic resistance
to Marek's disease and fue incidence of humoral antibody.
Avian Pathol 2:75-90.
424. Sharma, J.M. 1979. lmmunosuppressive effects oflympho-
proliferative neoplasms of chickens. Avian Dis 23:315-327.
425. Sharma, J.M. 1980. In vitro suppression ofT -cell mitogenic
response and tumor cell proliferation by spleen macrophages
from normal chickens.lnfect Immun 28:914-922.
426. Sharma, J.M. 1981. Fractionation of Marek's disease virus
induced Iymphoma by velocity sedimentation and association
of infectivity with cellular fractions with and without tumor
antigen expression. Am Vet Res 42:483-486.
427. Sharma, J.M. 1984. Effect of infectious bursal disease virus
on protection against Marek's disease by turkey herpesvirus
vaccine. Avian Dis 28:629-640.
428. Sharma, J.M. 1987. Delayed replication ofMarek's disease
following in ovo inoculation during late stages of embryonal
development. Avian Dis 31 :570-576.
429. Sharma, J.M. 1987. Personal Communication.
430. Sharma, J.M.1989. Marek's disease.ln H.G. Purchase, L.H.
Arp, C.H. Domermuth, and J.E. Pearson (eds.). A Laboratory
Manual for fue Isolation and Identification of Avian Patho-
gens, 3rd ed. American Association of Pathologists, New
Bolton Center, PA, pp. 89-94.
431. Sharma, J.M., and B.R. Burmester. 1982. Resistance to
Marek's disease at hatching in chickens vaccinated as em-
bryos with fue turkey herpesvirus. Avian Dis 26:134-149.
432. Sharma, J.M., and C.K. Graham. 1982.lnfluence ofmater-
nal antibody on efficacy of embryo vaccination with cell-as-
sociated and cell-free MD vaccine. Avian Dis 29:860-870.
433. Sharma, J.M., and U.A. Stone. 1972. Genetic resistance to
Marek's disease. Delineation of die response of genetically
resistant chickens to Marek's disease virus infection. Avian
Dis 16:894-906.
434. Sharma, J.M" and R.L. Witter. 1975. The effect of B-cell
immunosuppression on age-related resistance of chickens to
Marek's disease. Cancel Res 35:711-717.
435. Sharma, J,M., and R.L. Witter. 1983. Embryo vaccination
against Marek's disease with serotypes 1,2 and 3 vaccines
administered singly or in combination. Avian Dis 27:
453-463.
422 . Enfermedades de las aves
436. Sharma, J.M., D. Burger, and S.G. Kenzy. 1972. Sero-
logica! relationships arnong herpesviruses:Cross-reaction
between Marek's disease virus and pseudorabiesvirus
as detected by immunotluorescence. Infect Immun
5:406-41].
437. Sharma, J.M., R.L. Witter, and B.R. Burmester. 1973.
Pathogenesisof Marek's diseasein old chickens: Lesion
regressionas fue basis for age-relatedresistance.Infect Im-
mun 8]:715-724.
438. Sharma, J.M., R.L. Witter, B.R. Burmester, and J.C.
Landon. 1973.Public healthimplicationsofMarek's disease
virus and herpesvirus of turkeys. Studies on human and
subhumanprimates.J Natl Cancer]nst 5]:] ]23-!128.
439. Sharma, J.M., R.L. Witter, and H.G. Purchase. ]975.
Absence of age-resistancein neonatally thymectomised
chickensas evidencefor cell-mediatedimmunesurveillance
in Marek's disease.Nature253:477-479.
440. Sharma, J.M., L.F. Lee, and R.L. Witter. 1980.Effet of
neonatalthymectomyon pathogenesisof herpesvirusof tur-
keys in chickens.Am J Vet Res40:76]-764.
44]. Sharma, J.M., L.F. Lee, and P.S.Wakenell. 1984.Com-
parative viral, immunologic, and pathologic responsesof
chickensinoculatedwith herpesvirusof turkeys as embryos
or a hatch.Am J Vet Res45:]6]9-1623.
442. Shek, W.R., K.A. Schat, and B.W. Calnek. 1982.Charac-
terization of nononcogenicMarek's diseasevirus-infected
and turkey herpesvirusinfected Iymphocytes.J Gen Virol
63:333-341.
443. Shek, W.R., B.W. Calnek, K.A. Schat, and C.-L.H. Chen.
1983.Characterization ofMarek 's diseasevirus-infectedIym-
phocytes:Discrimination betweencytolytically and latently
infectedcells. J Natl CancerInst 70:485-49].
444. Shih, J.C.H., R. Pyrzak, and J.S. Guy. 1989.Discoveryof
noninfectiousviral genescomplementaryto Marek's disease
herpes virus in quail susceptible to cholesterol-induced
atherosclerosis. J Nutr ] ] 9:294-298.
445. Siccardi, F.J., and B.R. Burmester. 1970.The differentia!
diagnosisoflymphoid leukosisand Marek's disease.USDA
TechBull ]412, Washington,DC.
446. Siegmann,O., E.F. Kaleta, and P. Schindler. 1980.Short-
and long-term stability studieson four Iyophilized and one
cell-associatedturkey herpesvirusvaccinesagainstMarek's
diseaseof chickens.Avian Pathol9:2] -32.
447. Silva, R.F. 1992. Differentiation of pathogenicand non-
pathogenicserotype ] Marek's diseaseviruses(MDVs) by
the polymerase chain reaction amplification of the tan-
dem direct repeats within the MDV genome. Avian Dis
36:52] -528.
448. Silva, R.F., and J.C. Barnett. 1991. Restriction endonu-
cleaseana!ysisofMarek's diseasevirus DNA: Differentiation
of vira! strains and determinationof passagehistory. Avian
Dis 35:487-495.
449. Silva, R.F., and L.F. Lee. 1984.Monoclonalantibody-medi-
atedimmunoprecipitationofproteins from cells infectedwith
Marek's disease virus or turkey herpesvirus. Viro1ogy
136:307-320.
450. Silva, R.F., and R.L. Witter. 1985.Genomicexpansionof
Marek's diseasevirus DNA is associatedwith serial in vitro
passage.J Virol 54:690-696.
45]. Silver, S., A. Tanaka, and M. Nonoyama. 1979. Tran-
scription ofthe Marek's diseasevirus genomein a nonpro-
ductive chicken Iymphoblastoid cell line. Virology
93:127-]33.
452. Smith, G.D., V. Zelnik, and L.J.N. Ross.1995.Geneorgani-
zation in herpesvirusof turkeys: Identification of a novel
open reading frame in fue long unique region and a trun-
cated homolog of pp38 in fue interna! repeat. Virology
207:205-2]6.
(Captulo 17)
453. Smith, M.W., and B.W. Calnek.1973. Effectofvirus patho-
genicity on antibody production in Marek's disease. Avian Dis
17:727-736.
454. Smith, M.W., and B.W. Calnek. 1974. High virulence
Marek's disease virus infection in chickens previously
infected with low-virulence virus. J Natl Cancer Inst
52:1595-1603.
455. Smith, T. W., D.M. Albert, N. Robinson, B. W. Calnek, and
O. Schwabe.1974. Ocularmanifestations ofMarek's disease.
Invcst Ophthalmol 13:586-592.
456. Solomon, J.J., R.L. Witter, K. Nazerian, and B.R. Burme-
ster. 1968. Studies on fue etiology of Marek's disease. l.
Propagation of fue agent in cell culture. Proc Soc Exp Bio!
Med 127:173-177.
457. Sondermeijer, P.J.A., J.A.J. Claessens, P.E. Jenniskens,
A.P.A. Mockett, R.A.J. Thijssen, M.J. Willemse, and
R.W. Morgan. 1993. Avian herpesvirus as a live viral
vector for the express ion ofheterologous antigens. Vaccine
11:349-358.
458. Spencer, J.L. 1969. Marek's disease herpesvirus: In vivo and
in vitro infection ofkidney cells of different genetic strains of
chickens. Avian Dis 13:753-761.
459. Spencer, J.L. 1970. Marek's disease herpesvirus: Compari-
son offoci (macro) in infected duck embryo fibroblasts under
agar medium with foci (micro) in chicken cells. Avian Dis
14:565-578.
460. Spencer, J.L., and B.W. Calnek. 1967. Storage of cells
infected with Rous sarcoma virus or JM strain of avian
Iymphomatosis agent. Avian Dis 11:274-287.
461. Spencer, J.L., and B.W. Calnek. 1970. Marek's disease:
Application of immunofluorescence for detection of antigen
and antibody. Am J Vet Res 31 :345-358.
462. Spencer, J.L., J.S. Gavora, A.A. Grunder, A. Robertson,
and G.W. Speckman. 1974. Immunization against Marek's
disease: Intluence of strain of chickens, maternal antibody,
and type ofvaccine. Avian Dis 18:33-44.
463. Spencer, J.L., F. Gilka, J.S. Gavora, R.J. Hampson, and
D.J. Caldwell. 1992. Studies with a Marek 's diseasevirus that
caused blindness and high mortality in vaccinated flocks. In
G. de Boer and S.H. M. Jerissen (eds.). Proc 4th Int Symp
Marek's Dis. Ponsen & Looijen, Wageningen, Amsterdam,
The Netherlands, pp. 199-20 l.
464. Stone, H.A. 1975. The usefulness and application of highly
inbred chickens to research programs. USDA Tech Bull1514,
Washington, DC.
465. Sugaya, K., G. Bradley, M. Nonoyama, and A. Tanaka.
1990. Latent transcripts of Marek's disease virus are clus-
tered in the short and long repeat regions. J Virol
64:5773-5782.
466. Sui, D., P. Wu, H.-J. Kung, and L.F. Lee. 1995. Identifica-
tion and characterization of a Marek's disease virus gene
encoding DNA polymerase. Virus Res 36:269-278.
467. Swayne, D.E., O.J. Fletcher, and L.W. Schierman.
1988. Marek's diseasevirus-induced transient paralysis in
chickens: Alterations in brain density. Acta Neuropathol
76:287-291.
468. Swayne, D.E., O.J. Fletcher, and L.W. Schierman. 1989.
Marek's diseasevirus-induced transient paralysis in chickens:
Demonstration ofvasogenic brain oedema by an immunohis-
tochemical method. J Comp Path 101:451-462.
469. Swayne, D.E., O.J. Fletcher, and L.W. Schierman. 1989.
Marek's diseasevirus-induced transient paralysis in chickens.
l. Time course association between clinical signs and histo-
logical brain lesions. Avian PathoI18:385-396.
470. Swayne, D.E., O.J. Fletcher, and L.W. Schierman. 1989.
Marek's diseasevirus-induced transient paralysis in chickens.
2. Ultrastructure of central nervous system. Avian Pathol
18:397-412.

471. Tanaka, A., S. Silver, and M. Nonoyama. 1978.Biochemi-
cal evidente of fue nonintegratedstatusof Marek's disease
virus ONA in virus-transformedIymphoblastoidcells of
chickens.Virology 88:19-24.
472. Theis, G.A. 1977. Effects of Iymphocytesfrom Marek's
disease-infected chickenson mitogenresponses of syngeneic
normal chickenspleencells. J ImmunoII18:887-894.
473. Theis, G.A. 1981. Subpopulationsof suppressorcells in
chickensinfectedwith cellsof a transplantableIymphoblastic
leukemia.Infect Immun 34:526-534.
474. Theis, G.A., R.A. McBride, and L.W. Schierman. 1975.
Oepressionof in vitro responsiveness to phytohemagglutinin
in spleencells culturedfrom chickenswith Marek's disease.
J ImmunoII15:848-853.
475. Thornton, D.H. 1985.Quality control andstandardization of
vaccines.In L.N. Payne (ed.). Marek's Oisease.Martinus
Nijhoff, Boston,MA, pp. 267-291.
476. Thurston, T.J., R.A. Hess, H.K. Adldinger, R.F. Solor-
zaRa, and H. V. Biellier. 1975. Ultrastructural studies of
semenabnormalities and herpesvirusassociatedwith cul-
tured testis cells from domestic turkeys. J Reprod Fertil
45:507-514.
477. Tillotson, J.K., Lee, L.F., and H.J. Kung.1989. Accumula-
tion of viral transcriptscoding for a ONA binding protein in
Marek's diseasetumor cells. In S. Kato, T. Horiuchi, T.
Mikami, and K. Hirai (eds.).Advancesin Marek's Oisease
Research.JapaneseAssociationon Marek's Oisease,Osaka,
Japan,pp. 128-134.
478. Ubertini, T., and B.W. Calnek. 1970. Marek's disease
herpesvirusin peripheral nerve lesions. J Natl Cancerlnst
45:507-514.
479. Van Zaane, D., J.M.A. Brinkhof, F. Westenbrink, and
A.L.J. Gielkens. 1982. Molecular-biological charac-
terization of Marek's diseasevirus. l. ldentification of vi-
rus-specific polypeptides in infected cells. Virology
121:116-132.
480. Van Zaane, D., J.M.A. Brinkhof, F. Westenbrink, and
A.L.J. Gielkens. 1982. Molecular-biological charac-
terizationofMarek's diseasevirus. 11.Oifferentiationofvari-
ous MOV and HVT strains.Virology 121:133-146.
481. Vengris, V.E., and C.J. Mare. 1973.Protectionof chickens
againstMarek's diseasevirus JM-V strainwith statolonand
exogenousinterferon.Avian Ois 17:758-767.
482. Venugopal, K., and L.N. Payne. 1995. Molecular patho-
genesisof Marek's disease-Recent developments.Avian
PathoI24:597-609.
483. Vielitz, E.1987. Recentproblemsandadvancesin fuecontrol
of Marek's disease.Proc 10thLat Am Poult Congr,Buenos
Aires, Argentina,pp. 155-184.
484. Vielitz, E., and H. Landgraf. 1970.Beitragzur Epidemiolo-
gieundKontrolle derMarek'schenKrankheit.OtschTierarztl
Wochenschr77:357-362.
485. Vielitz, E., and H. Landgraf. 1985.Experienceswith mono-
valentandbivalentMarek's diseasevaccines.lnB.W. Calnek
andJ.L.Spencer(eds.).ProclntSympMarek'sOis.American
Associationof Avian Pathologists,KennettSquare,PA, pp.
570-575.
486. Vielitz, E., and H. Landgraf. 1986. Protection against
Marek's diseasewith different vaccines,determinationof
PO50 and duration of vaccinal immunity. Otsch Tierarztl
Wochenschr93:53-55.
487. Volpini, L.M., B.W. Calnek, M.J. Sekellick, and P.I. Mar-
tus. 1995.StagesofMarek's diseasevirus 1atencydefinedby
variablesensitivity to interferonmodulationof viral antigen
expression.Vet MicrobioI47:99-109.
488. Weiss, R.A., and P.M. Biggs. 1972.Leukosisand Marek's
diseasevirus of fecal red jungle fowl and domesticfowl in
Malava J Natl CancerInst 39:1713-1725.
Enfermedades neoplsicas . 423
489. Wight, P.A.L. 1962. The histopathology of the central
nervous system in fowl paralysis. J Comp Pathol Ther 72:
348-359.
490. Wight, P.A.L.1966. Histopathology ofthe skeletal muscles
in fowl paralysis (Marek's disease). J Comp Pathol 76:
333-339.
491. Wilson, M.R., R.A. Southwick, J.T. Pulaski, V.L. Tieber,
Y. Hong, and P.M. Coussens. 1994. Molecular analysis of
the glycoprotein C-negative phenotype of attenuated Marek's
disease virus. Virology 199:393-402.
492. Witter, R.L. 1971. Marek's disease research-History and
perspectives. Poult Sci 50:333-342.
493. Witter, R.L. 1972. Epidemiology ofMarek's disease-A re-
view.ln P.M. Biggs, G. de Th, and L.N. Payne (eds.). Onco-
genesis and Herpesviruses.IARC, Lyon. France. pp. 111-122.
494. Witter, R.L. 1982. Protection by attenuated and polyvalent
vaccines against highly virulent strains of Marek's Disease
virus. Avian Patholll :49-62.
495. Witter, R.L. 1983. Characteristics ofMarek's disease viruses
isolated from vaccinated commercial chicken flocks: Asso-
ciation of viral pathotype with Iymphoma frequency. Avian
Dis27:113-132.
496. Witter, R.L. 1985. Principies ofvaccination. In L.N. Payne
(ed.). Marek's Disease. Martinus Nijhoff, Boston, MA, pp.
203-250.
497. Witter, R.L. 1985. Review: Vaccines and vaccination against
Marek's disease.ln B.W. Calnek andJ.L. Spencer(eds.). Proc
Int Symp Marek's Dis. American Association of Avian Pa-
thologists, Kennett Square, PA, pp. 482-500.
498. Witter, R.L. 1985. Association in broiler chickens between
natural serotype 2 Marek's disease virus infection and leuk-
osis condemnations.ln B.W. Calnek and J.L. Spencer (eds.).
Proc Int Symp Marek's Dis. American Association of Avian
Pathologists, Kennett Square, PA, pp. 545-554.
499. Witter, R.L.1987. New serotype 2 and attenuated serotype 1
Marek's diseasevaccine viruses: Comparative efficacy. Avian
Dis 31 :752- 765.
500. Witter. 1988. Vary virulent Marek's disease viruses: Impor-
lance and control. In Proc 18th World's Poult Congress.
World's Poultry Congress, Nagoya, Japan, pp. 92-97.
501. Witter, R.L. 1989. Very virulent Marek's disease viruses:
Importance and control. World's Poult Sci J 45:60-75.
502. Witter, R.L. 1989. Protective synergism among Marek's
disease vaccine viruses. In S. Kato, T. Horiuchi, T. Mikami,
and K. Hirai (eds.). Advances in Marek's Disease Research.
JapaneseAssociation on Marek's Disease, Osaka, Japan, pp.
398-404.
503. Witter, R.L. 1991. Attenuated revertant serotype 1 Marek's
disease viruses: Safety and protective efficacy. Avian Dis
35:877-891.
504. Witter, R.L. 1992. Influence of serotype and virus strain on
synergism between Marek's disease vaccine viruses. Avian
PathoI21:601-614.
505. Witter, R.L. 1992. Safety and comparative efficacy of fue
CVl988/Rispens vaccine strain. In G. de Boer and S.H.M.
Jerissen (eds.). Proc 4th Int Symp on Marek's disease. Ponsen
& Looijen, Wageningen, Amsterdam, The Netherlands, pp.
315-319.
506. Witter, R.L. 1995. Unpublished observations.
507. Witter, R.L., and B.R. Burmester.1979. Difterential effect
of maternal antibodies on efticacy of cellular and cellfree
Marek's disease vaccines. Avian Pathol 8: 145-156.
508. Witter, R.L., and L.F. Lee. 1984. PolyvalentMarek's disease
vaccines: Safety, efficacy and protective synergism in chick-
ens with maternal antibodies. Avian PathoI13:75-92.
509. Witter, R.L., and L. Offenbecker. 1979. Nonprotective and
temperature-sensitive variants of Marek's disease vaccine
viruses. J Natl Cancer Inst62:143-151.
424 Enfermedades de las aves
510. Witter, R.L., and J.J. Solomon.1971.Epidemiology
of u
herpesvirus ofturkeys: Possible sources and spread of infec-
tion in turkey tlocks.1nfect 1mmun 4:356-361.
511. Witter, R.L., and J.J. Solomon. 1972. Prospects for the
control of Marek's disease through isolation rearing. Progr
1mmunobiol Stand 5:163-168.
512. Witter, R.L., and J.J. Solomon. 1972. Experimental infec-
tion of turkeys and chickens with a herpesvirus of turkeys
(HVT). Avian Ois 16:34-44.
513. Witter, R.L., G.H. Burgoyne, and B.R. Burmester. 1968.
Survival of Marek's disease agent in litter and droppings.
Avian Ois 12:522-530.
514. Witter, R.L., J.J. Solomon, and G.H. Burgoyne.1969. Cell
culture techniques for primary isolation of Marek's disease-
associated herpesvirus. Avian Ois 13:101-118.
515. Witter, R.L., G.H. Burgoyne, and J.J. Solomon. 1969.
Evidence for a herpesvirus as an etiologic agent of Marek's
disease. Avian Ois 13:171-184.
516. Witter, R.L., K. Nazerian, H.G. Purchase, and G.H. Bur-
goyne. 1970. Isolation trom turkeys of a cell-associated her-
pesvirus antigenically related to Marek's disease virus. Am J
Vet Res 31 :525-538.
517. Witter, R.L., H.G. Purchase, and G.H. Burgoyne. 1970.
Peripheral nerve lesions similar to those of Marek's disease
in chickens inoculated with reticuloendotheliosis virus. J Nat1
Cancer 1nst 45:567-577.
518. Witter, R.L., J.J. Solomon, L.R. Champion, and K. Naz-
frian. 1971. Long term studies of Marek's disease infection
in individual chickens. Avian Ois 15:346-365.
519. Witter, R.L., K. Nazerian, and J.J. Solomon.1972. Studies
on the in vivo replication ofturkey hespesvirus. J Natl Cancer
Inst 49:1121-1130.
520. Witter, R.L., J.M. Sharma, J.J. Solomon, and L.R.
Champion. 1973. An age-related resistance of chickens to
Marek's disease: Some preliminary observations. Avian
Pathol 2:43-54.
521. Witter, R.L., E.A. Stephens, J.M. Sharma, and K. Naz-
frian. 1975. Oemonstration of a tumor-associated surface
antigen in Marek's disease. J lmmunoI115:177-183.
522. Witter, R.L., J.M. Sharma, and L. Offenbecker. 1976.
Turkey herpesvirus infection in chickens: lnduction of
lymphoproliferative lesions and characterization ofvac-
cinal immunity against Marek's disease. Avian Ois 20:
676-692.
523. Witter, R.L., B. W. Calnek, S. Kato, and P.C. Powell. 1979.
A proposed method for designating avian celllines and trans-
plantable tumours. Avian Pathol 8:487-498.
524. Witter, R.L., J.M. Sharma, and A.M. Fadly. 1980. Patho-
genicity of variant Marek's disease virus isolants in vacci-
nated and unvaccinated chickens. Avian Ois 24:210-232.
525. Witter, R.L., J.M. Sharma, L.F. Lee, H.M. Opitz, and
C. W. Henry. 1984. Field trials to test the efficacy ofpoly-
valent Marek's disease vaccines in broilers. Avian Ois
28:44-60.
526. Witter, R.L., Sharma, J.M., and A.M. Fadly. 1986. Non-
bursallymphomas induced by nondefective reticuloendothe-
liosis virus. Avian PathoI15:467-486.
527. Witter, R., R. Silva, and L. Lee. 1987. New serotype 2 and
attenuated serotype 1 Marek's disease vaccine viruses: Se-
lected biological and molecular characteristics. Avian Ois
31:829-840.
528. Witter, R.L., L.F. Lee, and J.M. Sharma. 1990. Biological
diversity among serotype 2 Marek's disease viruses. Avian
ni" 14'944-9~7
'Captulo J 7)
529. Yachida, S., T. Mikarni, M. Onurna, and H. Izawa. 1983.
Comparative studies on antigens induced by turkey herpes-
virus and Marek's disease virus. 11.Immunofluorescent stud-
ies. Zentralbl Veterinarmed [B] 30:669-677.
530. Yachida, S., T. Kondo, K. Hirai, H. Izawa, and T. Mikarni.
1986. Establ ishment of a variant type of turkey herpesvirus
which releases cell-free virus into fue culture medium in large
quantities. Arch Virol 91: I 83- I 92.
53 l. Yanagida, N., S. Yoshida, K. Nazerian, and L.F. Lee. 1993.
Nucleotide and predicted amino acid sequences of Marek's
disease virus homologs of herpes simplex virus major tegu-
ment proteins. J Gen Virol 74: I 837-1845.
532. Yoshida, S., L.F. Lee, N. Yanagida, and K. Nazerian. 1994.
Identification and characterization of a Marek's disease virus
gene homologous to glycoprotein L of herpes simplex vi-
rus. Virology 204:414-419.
533. Yoshida, S., L.F. Lee, N. Yanagida, and K. Nazerian.1994.
The glycoprotein B genes ofMarek's disease virus serotypes
2 and 3: Identification and express ion by recombinant
fowlpox viruses. Virology 200:484-493.
534. Yuasa, N. 1983. Propagation and infectivity titration of fue
GIFU-I strain ofchicken anemiaagent in a cellline (MDCC-
MSBI) derived from Marek's disease Iymphoma. Natl Inst
Anim Hlth Q 23:13-20.
535. Yuasa, N., and K. Irnai. 1988. Efficacy ofMarek's disease
vaccine, herpesvirus of turkeys, in chickens infected with
chicken anemia agent. In S. Kato, T. Horiuchi, T. Mikami, and
K. Hirai (eds.). Advances in Marek's Disease Research. Japa-
neseAssociation on Marek's Disease,Osaka,Japan,pp. 358-363.
536. Zander, D. V., and R.G. Rayrnond.1985. Partial flock inocu-
lation with a apathogenic strain (HN-I) of chicken herpes-
virus of Marek's disease (MD) to immunize chicken flocks
against pathogenic field strains of MD. In B. W. Calnek and
J.L. Spencer (eds.). Proc Int Symp Marek's Dis. American
Association of Avian Pathologists, Kennett Square, PA, pp.
514-530.
537. Zander, D.V., R.W. Hill, R.G. Rayrnond, R.K. Balch, R.W.
Mitchell, and J. W. Dunsing. 1972. The use of blood from
selected chickens as an immunizing agent for Marek's dis-
ease. Avian Dis 16:163-178.
538. Zanella, A. 1982. Marek's disease-Survey on vaccination
failures. Dev Biol Stand 52:29-37.
539. Zelnik, V., L.J.N. Ross, G.D. Srnith, L.A. Rarnsay, and J.
Pastorek. 1992. Comparison of glycoprotein D (gD) genes
of Marek's disease virus and herpesvirus ofturkeys. In G. de
Boer and S.H.M Jerissen (eds.). Proc 4th Int Symp Marek's
Dis. Ponsen & Looijen, Wageningen, Amsterdam, The Neth-
erlands,pp.114-1]7.
540. Zelnik, V., L.J.N. Ross, and J. Pastorek. 1994. Charac-
terization of proteins encoded by fue short unique region of
herpesvirus of turkeys by in vitro expression. J Gen Viro!
75:2747-2753.
54]. Zerbes, M., G.A. Tannock, R.J. Jenner, and P.L. Young.
1994. Some characteristics of a recent virulent isolate of
Marek's disease virus. Aust Vet J 7] :21-22.
542. Zhu, G.S., T. Ojirna, T. Hironaka, T.lhara, N. Mizukoshi,
A. Kato, S. Veda, and K. Hiraj. 1992. Differentiation of
oncogenic and nononcogenic strains ofMarek's disease virus
type ] by using polymerase chain reaction DNA amplifica-
tion. Avian Dis 36:637-645.
543. Zygraich, N., and C. Huygelen. 1972. Inoculation of one-
day-old chicks with different strains ofturkey herpesvirus. 11.
Virus replication in tissues of inoculated animals. Avian Dis
16:79J-79R

INTRODUCCiN
Definicin y sinnimos
El grupo de enfermedades leucosislsarcoma comprende a
una variedad de neoplasias benignas y malignas transmisi-
bles de pollos, originadas por miembros de un gnero de
retrovirus aviares que pertenecen a la familia Retroviridae
(77). En condiciones naturales, la ms comn por mucho es
la leucosis linfoide. En el cuadro 17-3 se enlistan las neo-
plasias y sus sinnimos. Estos virus aviares se caracterizan,
como todos los miembros de la familia Retroviridae, por
poseer una enzima transcriptasa inversa, que direcciona la
sintesis de la forma del DNA proviral de los virus RNA que
forman parte del ciclo de vida retroviral, y de los cuales se
deriva el nombre de la familia. Estos retrovirus aviares,
incluidos anteriormente en un subgnero denominado on-
covirus aviares tipo C (235), se denominan ahora provisio-
nalmente virus relacionados con el virus de la leucosis aviar
(ALV) (77): tienen caracteristicas flsicas y moleculares
similares y comparten un antigeno de grupo comn.
Debido a las relaciones entre estos virus, se comentan
como un grupo en gran parte de este capitulo. Las secciones
que reflejan la respuesta del husped (Periodo de incuba-
cin, Signos, Lesiones macroscpicas, Histopatologia, Ul-
traestructura, Hematologia, Pato gnesis, Diagnstico
diferencial) se abordan en la entidad patolgica, sin consi-
derar las propiedades virolgicas de los agentes inductores,
aparte de su inclusin en el grupo leucosislsarcoma.
Importancia econmica y en salud pblica
Las prdidas econmicas por las enfermedades del grupo
leucosis/sarcoma, se derivan de dos orgenes. En primer
lugar, la mortalidad del grupo se eleva por lo comn a casi
1 a 2% de las aves, con prdidas ocasionalesde hasta200/0o
ms. En segundo lugar, la infeccin subc\nica por el ALV,
a la cual se encuentra sometida la mayor parte de las
parvadas, produce un efecto depresor en diversas caracte-
rsticas importantes del desempeo incluyendo en especial
la produccin y calidad de! huevo (166).
De manera aparente, los virus aviares de leucosis/sar-
coma no representan un riesgo de salud pblica (206).
HISTORIA
La leucosis linfoide parece haber sido reconocida desde
hace mucho tiempo. Roloff(320) comunic un caso de "lin-
Los autores estn en gran deuda con BR. Burmester y H G Purchase,
por sus contribuciones a las ediciones iniciales de este captulo
Enfermedades
neop/sicas. 425
L. N Payney A. M Fadly
fosarcoma" en 1868, y Caparini (67) describi leucemia
de aves de corral en 1896. En 1905, Butterfield (60) hizo
un diagnstico de "linfoadenosis aleucmica" en EVA.
Ellermann (128) describi tres tipos de leucemia: eritroide
("leucosis linfoide intravascular"), mieloide ("leucosis mie-
ltica"), y linfoide ("leucosis linftica"). Revisiones re-
cientes extensas de las enfermedades y sus agentes son los
de Beard (25), Temin (368, 369), Hanafusa (187), Weiss
(391), Weiss y colaboradores (396, 397) Y Boer (109) y
Payne (275). Burmestery Purchase (51), Dougherty (118)
y Payne (275) proporcionan revisiones de la historia de la
investigacin de los retrovirus aviarios.
Leucosis linfoide
Jungherr(207) llam a la enfermedadlinfomatosis visce-
ral, pero sustituya estanomenclaturala de Biggs (31) Y
Campbell(64), y la enfermedadsedenominaen la actuali-
dad leucosislinfoide (LL).
Furth (163) proporcionevidenciade transmisinde
la LL con filtrados, pero la pruebade la filtrabilidad del
agente o agentesesper el trabajo de Burmester y sus
colaboradores(40, 46, 47).
Eritroblastosis
Ellermanny Bang(130),fueron los primerosen reportarla
transmisinexperimentalde la eritroblastosis.Despusse
establecieronmltiplescepas,y se caracterizaronla etiolo-
ga viral y naturalezapatolgicade la enfermedad(22, 56,
52, 127).
Mie/oblastosis
Esta enfermedadfue transmitidapor Schmeisseren 1915
(338); desde entonces,Furth (162), EngelbrethHolm y
Rothe-Meyer(132) y Nyfeldt (258) han observadomielo-
blastosisen experimentosde transmisin.Los primeros
pasajesde la cepaBAI del virus (BAI-A) (185) originaron
tanto eritroblastosiscomo mieloblastosis;no obstante,los
pasajesderivadospor selecciny c!onacinhan inducido
unaampliavariedadde tumores(25).
Mie/ocitomatosis
El aspecto distintivo y el carcter aleucmico de esta enfer-
medad fueron descritos por primera vez por Pentimalli
(288); ms adelante, Furth (162) describieron algunos casos
leucmicos. La mayor parte de las cepas (aisladas) que
provocaron mielocitoma, tambin ocasionaron otras neo-
plasias (25, 242, 284).
Tumores del tejido conjuntiva
Los fibrosarcomas y los mixosarcomas fueron transmitidos
por primera vez mediante filtrados libres de clulas por
Rous en 1911 (322). Ellermann y Bang (130), notaron este
tumor en los estudios tempranos de transmisin.
426 . Enfermedades de las aves (Captulo J7)

Leucosis t:nfermedad de hgado grande, leucosis linftica (127), linfoma

Leucosis linfoide visceral (270), linfocitoma (150), linfomatosis (163), linfomatosis
visceral (207), leucosis linfoide (31,64).
Eritroblastosis Leucemia (388), leucosis linfoide intravascular (128), eritroleucosis
(129, 162), eritromielosis (21), eritroblastosis (132), leucosis
eritroide (31,64).
Mieloblastosis _eucosis leucmica mieloide (128), leucomielosa (218),
mielomatosis (163), mieloblastosis (258), granuloblastosis
(207), leucosis mieloide (108).
Mielocitoma (tosis) Mielocitoma (284, 288), leucosis aleucmica mieloide (127),
leucocloroma (233), mielomatosis (163).
Tumores del tejido conjuntiva
Fibroma y fibrosarcoma
Mixoma y mixosarcoma
Sarcoma histioctico
Condroma
Osteoma y sarcoma osteognico
Tumores epiteliales
Nefroblastoma Nefroma embrionario (151), adenocarcinoma renal (68), adenosarcoma
(374), nefroblastoma (204, 286, 386), cistadenoma (242).
Nefroma Cistadenoma papilar, carcinoma del rin (25, 241).
Hepatocarcinoma (25, 241)
Adenocarcinoma del pncreas (25)
Tecoma (25)
Carcinomas de clulas de la granulosa (25, 284)
Seminoma Adenocarcinoma del testculo (25).
Carcinoma de clulas escamosas (25)
Tumores endoteliales Hemangiomatosis, endotelioma (163), hemangioblastoma,
Hemangioma hemangioendotelioma.
Angiosarcoma (210, 344)
Endotelioma (242)
Mesotelioma (25,71)
Tumores relacionados Hueso de mrmol, enfermedad de pierna gruesa, osteoperiostitis
Osteopetrosis difusa espordica (301), osteopetrosis galinarum (208).
Meningioma (25)
Glioma (25)

Nefromas y nefroblastomas 242), Y msrecientementese ha descubiertoque originan

Se ha encontrado que varios virus del grupo leucosis/sarco-
ma inducen tumores del riftn, incluyendo nefromas y ne-
froblastomas; por ejemplo, BAI-A (mieloblastosis), cepa
ES4 (eritroblastosis/sarcoma), cepa MH2 (reticuloendote-
liorna) y cepas MC29 y HPRS-lO3 (mielocitomatosis) (25,
56,68,69,242,284).
Otros tumores epitelia/es
Se ha observadoque los virus de leucosisoriginan otros
tumores epiteliales, abarcandohepatocarcinomas(225),
adenocarcinoma del pncreas(241), tecomasy tumoresde
las clulas de la granulosadel ovario, adenocarcinomas
de los tbulos seminferosde los testculos(seminoma)y
carcinomasde clulasescamosas de la piel (25).
mesoteliomas(25,71).
Osteopetrosis
En la actualidad, se supone que las osteopatas hipertrficas
de las aves domsticas descritas durante el decenio de 1920
fueron osteopetrosis (301). Jungherr y Landauer (208),
describieron las alteraciones patolgicas y sugirieron el
trmino osteopetrosis gallinarum. Fueron los primeros
en reproducir la enfermedad y llamar la atencin hacia su
relacin frecuente con LL. Por esta razn, sugirieron su in-
clusin en el complejo de leucosis aviar. Burmester y sus
colaboradores (40, 156) tambin notaron que la osteopetro-
sis se relacionaba a menudo con LL. Otros han reproducido
la enfermedad sin LL (65, 154, 197).

Tumores endoteliales Otros tumores relacionados

Sereconocide maneratempranaque los virus de leucosis Se ha observadoque los virus ocasionanmeningiomasy
ocasionanuna diversidad de tumoresdel endotelio (163, gliomasen el encfalo(25).

INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
Con pocas excepciones, hay infecciones en todas las parva-
das de pollos; hacia su madurez sexual, la mayor parte de
las aves han sido expuestas.No obstante, la incidencia de la
enfermedad clnica por lo general es baja.
Incidencia de la enfermedad
La LL slo produce en ocasiones prdidas intensas, por
ejemplo, 23% en parvadas de reproductoras (309), aunque
se dan casos espordicos en la mayor parte de las parvadas.
De Boer (112), comunic mortalidad por LL en Holanda de
2.18% en 11 220 ponedoras blancas y de 0.57% en 7920
ponedoras pardas, registradas en pruebas con muestra al
azar durante 1973 a 1979. La incidencia de LL en pollos
puede reducirse por la ocurrencia generalizada de virus de
la infeccin de la bolsa de Fabricio (94, 304). Se ha infor-
mado de LL en mltiples especies de aves, pero no hay
seguridad de que estos casos no sean otros tipos de tumor
linfoide.
En comparacin con la LL, la eritroblastosis se suscita
con poca frecuencia bajo condiciones de campo (309).
Excepcionalmente, se ha informado que la padecen aves de
cinco semanas de edad de manera epizotica (186). Hay
muy pocos informes acerca del desarrollo natural de mielo-
blastosis, pero los casos se producen de modo espordico.
Suceden casos espordicos de mielocitomatosis entre
aves adultas jvenes (309). La enfermedad se observ en
cercade 1% de avesen dos parvadasconsecutivasde pollos de
engorda de una granja (234). En pollos tipo carne inoculados
con la cepa HPRS-I03 del subgrupo J de ALV, se inform
de una incidencia global de 27% de mielocitomatosis (284).
De todos los tumores aparte de los leucocticos, los
hemangiomas representan hasta 25 y 19%, Y los nefroblas-
tomas 19 y 3 a 10% en pollos de engorda (66), y ponedoras
(309), respectivamente. Hace poco se han producido bro-
tes epizoticos de hemangiosarcomas en ponedoras en Is-
rael (58).
Hay poca informacin acerca de la incidencia de tumo-
res del tejido conjuntivo, que muchas veces no son la causa
primaria de muerte; constituyen hasta 20% de los tumores
distintos a la leucosis en pollos de engorda (66). La inciden-
cia de tumores del tejido conjuntivo en los pollos es proba-
blemente inferior a 1 en 1000 (309), pero se han desarrollado
epizootias. Perek (289), inform de un brote de sarcomas
histiocticos en una parvada de 600 gallinas de un ao de
edad. Se descubrieron tumores en 90% de 400 aves exami-
nadas durante un periodo de cuatro meses.
La osteopetrosis se desarrolla ampliamente, pero con
una frecuencia mucho menor que la LL, y se presentan
epizootias de manera espordica en pollos de engorda. En
todos los tipos de pollos, los machos se afectan ms a
menudo que las hembras. Los pavos la padecen muy pocas
veces.
Incidencia de la infeccin viral
Los virus de leucosis/sarcoma estncasi en todas partes. Los
virus del subgrupo A se encuentran con mayor frecuencia
Enfermedades neop/sicas . 427
que los del subgrupo B. En un estudio (62), de 1.6 a 12.5%
de los embriones de ocho criaderos comerciales, que repre-
sentaban diversas fuentes, contuvieron virus del subgru-
po A, y hubo una diseminacin significativa en cada
parvada. Los virus del subgrupo B resultaron relativamente
poco frecuentes y fueron diseminados en los huevos con
una frecuencia mucho menor que el subgrupo A. Con una
preponderancia similar se ha aislado el virus del subgrupo
A de brotes de LL de campo. En general, se han hecho
menos estudios respecto a la prevalencia de ALV en lineas
de carne,en comparacincon aquellosen lneasproductorasde
huevo. En el Reino Unido, se encontraron anticuerpos al
novel subgrupo J de ALV, en 3 de 5 lneas de pollos
productores de carne, pero no as en siete lneas de ponedo-
ras examinadas (283).
Se han aislado virus que representan a los grupos A, B,
C y O de parvadas comerciales en Finlandia; 5 de 10
parvadas estudiadas tenan anticuerpos contra los cuatro
subgrupos (330).
Los anticuerpos contra los subgrupos A y B son comu-
nes entre las aves silvestres y los pollos domsticos en
Kenya y Malasia, y hay alguna evidencia de anticuerpos
contra los virus del subgrupo O en Kenya. Se han hallado
virus del subgrupo F en faisanes de anillo en el cuello y
verdes, y virus del subgrupo G en faisanes Ghinghi, plata
y dorados. Se han aislado virus del subgrupo H en perdices
de Hungra y virus del subgrupo 1 en codorniz de Garnbel
(vase Subgrupos de virus). Se han aislado virus que no
corresponden a subgrupos conocidos en faisanes de Mon-
golia y Swinhoe, codorniz china y pollos. A pesar de ello,
no se ha encontrado ninguno de stos en la codomizjapo-
nesa, pichones, ganson y patos de Pekn y almizcleros (73).
En la mayor parte de especies de vertebrados se pre-
sentan genomas retrovirales endgenos, con herencia men-
deliana, en los diferentes/ocus cromosmicos. Las secuencias
de DNA relacionadas con RAV -O, el retrovirus aviar end-
geno, se presenta en lneas germinales de la mayor parte
de pollos domsticos y en varias especies de galliformes.
Por ejemplo, las perdices, faisanes verdaderos, chachala-
cas y aves de la selva, contienen secuencias complementa-
rias a RAV-O, mientras que la gallina de Guinea, codorniz,
pavo real, faisn de collar, faisanes-gallos y pavos, no las
poseen (159). La estructura, la funcin y la regulacin de
los retrovirus endgenos en el genoma de pollos se ha
revisado (86).
. ETIOLOGA
Clasificacin
De manera reciente se han colocado a los virus del grupo
lcucosis/sarcoma en un gnero (denominado provisional-
mente virus relacionados con ALV) de la familia Retrovi-
ridae (77). Los virus de esta familia se caracterizan por tener
una enzima transcriptasa inversa, que es necesaria para la
formacin de DNA de provirus durante la replicacin viral,
e incluye al tipo C oncgeno de los virus RNA de otras
especies animales.
Los virus de leucosis/sarcoma aviar se encuentran
relacionados de manera estrecha y provocan, dependiendo
428 . Enfermedades de las aves (Captulo 17)

de su constitucin gentica, una diversidad de neoplasias
con latencias clnicas cortas o prolongadas. Algunos,
principalmente cepas propagadas en el laboratorio, como el
virus de la mieloblastosis aviar (AMV), el virus de la
eritroblastosis aviar (AEV) y los virus del sarcoma, poseen
oncogenes especficos que ocasionan transformacin neo-
plsica rpida y desarrollo de tumor dentro de un plazo de
pocos das o semanas. Otros ALV, en especial los aisla-
mientos de campo, carecen de genes de transformacin.
Se transforman lenta o dbilmente, y el desarrollo del
tumor, toma muchas semanaso meses; se cree que la trans-
formacin es por la activacin viral de genes celulares
(protooncogenes) homlogos a los genes de transformacin
de virus (79).
Subgrupos de virus
A los virus de leucosis/sarcoma aviar que se producen en
pollos los han dividido en seis subgrupos (A, B, C, D, E Y J)
con base en su variedad de huspedes en fibroblastos de
embrin de pollo de tipos genticos distintos, patrones
de interferencia con miembros del mismo subgrupo o
diferentes y antgenos de envoltura viral identificados me-
diante pruebas de neutralizacin de virus y suero (396)
(cuadro 17-4). Estas diversas propiedades son un reflejo de
las glucoprotenas de la envoltura existentesen el virus. Los
virus de los subgrupos A y B se presentan como virus
exgenos comunes en campo (62). Pocas veces se han
informado de virus del subgrupo C y D en campo (244,330),
y los virus del subgrupo E comprenden a los virus endgenos
de leucosis de baja patogenicidad (347). Recientemente, se
aislaron virus del subgrupo J a partir de pollos tipo carne
(283,284).
Se han rescatado virus de dos subgrupos adicionales
(F y G) de faisn de collar (189, 160), de faisn dorado
(160), y de faisn Lady Amherst (190). Se cree que los virus
del subgrupo G pertenecen a una especie de virus que
es distinta de los virus del pollo (190). Se han aislado virus
endgenos de sndrome H de la perdiz hngara (190) Y de!
subgrupo 1 de la codorniz de Gambel (376).
Varias cepas de laboratorio del virus de la leucosis/sar-
coma aviar son defectuosasgenticamente y carecen del gen
de envoltura vira! (env); su subgrupo es e! de los virus
colaboradores de leucosis usados para su propagacin.
Tipos de virus
Los virus dentro de un subgrupo se neutralizan de manera
cruzada en grados diversos, pero con la excepcin de la
neutralizacin cruzada parcial entre los subgrupos B y O,
no lo hacen los virus de distintos subgrupos. Los antisueros
producidos contra una cepa particular de virus tienden a
neutralizar al virus homlogo de manera ms intensa que
los virus heterlogos del mismo grupo (75); los virus dentro
de un subgrupo varan en su capacidad para inducir toleran-
cia inmunitaria a otros miembros del subgrupo (238). Estos
hallazgos indican la presencia de diversos tipos antignicos
dentro de los subgrupos; en general, los virus del subgrupo

Virus de leucosis linfoi- RAV-1 RAV-2 RAV-7 RAV-50 RAV-60

de (LLV) RIF-1 RAV-6 RAV-49 CZAV
MAV-1 MAV-2
RPL-12
HPRS-F42
Virus de eritroblastosis AEV-ES4
aviar (AEV) AEV-R
Virus de mieloblasto- AMV-BAI-A
sis aviar (AMV) E26
Virus de sarcoma aviar SR-RSV-A SR-RSV-B 877 I SR-RSV-D SR-RSV-E BH-RSV

(ASV) PR-RSV-A PR-RSV-B PR-RSV-C CZ-RSV PR-RSV-E BS-RSV

EH-RSV HA-RSV FuSV

RSV29 PRCII

I ESV
PRCIV

Y73

UR1

UR2

.lirus de mielocitomal HPRS-103 MC2S

endotelioma MH2
CMII
OK10
Virus end6geno (EV) RAV-O EAV
(no neoplasia) ILV
 Enfermedades
neoplsicas . 429

B parecen ser ms heterogneos que los del subgrupo A. Se
han observado diferencias en la propensin de varios virus
del subgrupo A, para inducir tolerancia luego de la infeccin
del saco vitelino (148).
Morfologa
Ultra estructura
Los virus del grupo de leucosis/sarcomaaviar no pueden
distinguirsecon baseen suscaractersticas
ultraestructura-
les. En lo referente al tamao, forma y detalles ultraestruc-
turales, las partculas de las diversas enfermedades estudia-
das son idnticas y similares a la de otros retrovirus tipo C
(257, 368) (figura 17-17). Las preparaciones teidas de
manera negativa muestran partculas esencialmente esferoi-
des que se distorsionan con facilidad bajo ciertas condicio-
nes de secado (24). En la superficie de las partculas hay
espigas nudosas caractersticas de casi 8 nm de dimetro. El
nucleoide interior del virus parece distorsionarse menos
fcilmente que la parte exterior. Ciertos fijadores permiten

Figura 17-17. Ultraestructura de los virus de leucosis/sarcoma. A. BAI-A de AMV, sin fijar y teido negativamente con cido
fosfotngstico neutralizado. El borde perifrico cerca de las partculas en algunos lugares se modifica con nudosidades
"separadas". 150 OOOx. B. Ultraestructura de liberacin del virus de leucosis/sarcoma. Virus en gemacin en la membrana
celular de un meiloblasto leucmico. La superficie de yemas y partculas perifricas a la membrana exterior es irregular y
confusa (onu = prenucleoide denso) 215 OOOx. C. Corte delgado de BAI-A de AMV sedimentado de plasma, fijado en tetrxdo
de osmio teido con subacetato de plomo. Pueden verse las membranas interior y exterior y el carcter granuloso del nucleoide.
La impresin de grnulos puede ser derivada del corte de filamentos. Algunos grnulos parecen estar huecos. 510 OOOx.
D. BAI-Ade AMV purificado,fijadoy sombreadocon cromo.50 OOOx.(Bonary de Th.)
430 Enfermedades de las aves
que se puedan observar los filamentos de nucleoprotena del
interior, stos tienen un dimetro aproximado de 3 a 5 nm,
longitud indeterminada, y probablemente estn bajo la for-
ma de una espiral intrincada (18, 257). Los cortes delgados
muestran en el interior una porcin central electrnicamente
densa, situada al centro, de dimetro aproximado de 35 a
45 nm, una membrana intermedia, y una membrana externa.
Este aspecto tipifica a la morfologa de la partcula tipo C.
El dimetro general de la partcula es de 80 a 120 nm, con
un promedio de 90 nm (24).
Tamao y densidad
Por medio de filtracin a travs de membranas con tamaos
de poros graduados, ultracentrifugacin y microscopia elec-
trnica, los virus tienen un dimetro de 80 a 145 nm. El valor
de 1.15 a 1.17 g/mL para la densidad elstica en sacarosaes
caracteristica de los retrovirus (18, 316).
Composicin qumca
La composicin general del AMV, que ha sido estudiada de
manera extensa, es 30 a 35% lpidos, 60 a 65% protena,
2.2% RNA Y una cantidad pequea de DNA, quiz de origen
celular (18,22).
cidos nuc/eicos vira/es
Se pensaba que el tamao de las principales clases del
sedimento del RNA a 60 a 70S, que es el genoma viral, y a
4 a 5S, cuya mayor parte es tRNA husped, estaba incluida
accidentalmente en el virin y no desempeaba alguna
funcin en la replicacin viral. Sin embargo, un primer
tRNA relacionado con RNA 70S se produce e interviene
efectivamente en el ciclo de vida viral. Tambin se encuen-
tran cantidades pequeas de RNA ribosmico 18 y 28S
mRNA viral y celular, y DNA. El RNA genmico 60 a 70S
es un dmero y puede dividirse en dos subunidades de ms
o menos 34 a 38S, que se cree que representan un genoma
diploide. Estas subunidades del RNA genmico son mRNA,
y sus genes han sido mapeados para varios retrovirus avia-
rios. Las secuencias de los genes estructurales del virus de
la leucosis aviar, desde 5' al extremo 3' de la molcula
de RNA, son gag/pro-po/-env; estos genes codifican res-
pectivamente las protenas de los antgenos especifico s de
grupo (gs) del virin, DNA polimerasa dependiente de RNA
(transcriptasa inversa), y glucoprotena de la envoltura. Los
genes estructurales estn flanqueados por secuencias gen-
micas germinales relacionadas con la organizacin de la
replicacin y traslacin del RNA viral (77, 193, 396). El
genoma tiene un tamao de casi 7.2 kb. Los virus transfor-
mados de manera aguda tienen secuencias genmicas adi-
cionales concernientes con la transformacin oncgena. El
virus del sarcoma de Rous (RSY) no defectuoso tiene la
composicin gentica gag/pro-po/-env-src. Se cree que el
gen adicional, src, causante de la transformacin sarcoma-
tosa, se obtiene originalmente de manera evidente a partir
de un gen celular normal, src celular. La inclusin de este
gen es causante de que las subunidades aproximada-
mente 35S de RSY sean de manera ligera mayores que las
de los virus de leucosis de transformacin lenta. El gen src
representa un ejemplo de un nmero de genes de clula
husoed. denominados orotooncogenes o genes onc. rela-
(Captulo 17)
cionados con la transfonnacin aguda (133,387). Las ver-
siones viral y celular de los genes onc, y de las variedades
especficassrc, se distinguen por los prefijos v-c-. Los genes
v-onc especficos, con contrapartes c-onc en clulas nonna-
les, se presentanen otros virus de transfonnacn aguda, por
ejemplo erbA, erbB (AEV), myb (AMV), myc (virus de
mieloctomatosis aviar),fps (virus sarcoma de Fuginami y
PRCII), yes (virus de sarcoma Y73 y Esh) sea (virus S13)
y ros (virus UR2). El virus del epitelioma MH2 tiene dos
oncogenes, myc y mi/, y E26 tiene myb y e/s. Se piensa que
la transformacin lenta, como en la LL, la origina un meca-
nismo indirecto independiente de un v-onc, pero dependien-
te de la activacin de un c-onc, especficamente c-myc en
LL (220). En la actualidad se dispone de DNA viral secuen-
cado y clonado de muchos virus del grupo de leucosis/sar-
coma y se ha secuenciado por completo a una cantidad de
virus (397).
Lpidos vira/es
Hay lipidos virales en la envoltura del virin y tienen una
composicin similar a la de la membrana celular externa, de
la cual se deriva la envoltura del virin (18,35).
Protenas vira/es
La naturaleza, localizacin y sntesis de protenas que
constituyen los retrovirus aviar han sido estudiadas exten-
samente (77, 396, 397). La porcin central del virin con-
tiene cuando menos cinco protenas no glucosiladas
codificadas por el gen gag: p27, el principal antlgeno gs
(27 kD), el cual es un antlgeno de cpside (CA) (cubierta de
ncleo); p19 (matriz, MA) y p12 (nucleocpside, NC), que
se piensa estn implicadas en el procesamiento y empaque-
tarniento de RNA; p 15, una proteasa (PR), implicada en el
desdoblamiento de percursores de protenas, y p 1O. Tam-
bin se ha informado de otros polipptidos menores. Se ha
comunicado de una forma variante, p27 en virus endgenos
RAV-O, pero no es caracterstica de todos los virus endge-
nos (201). La envoltura del virin contiene dos envolturas
codificadas por el gen env: gp85(SU), que se piensa que son
las estructuras nudosas que determinan la especificidad de
subgrupos de los retrovirus aviares; y gp37(TM), representa
la estructura transmembrana que fija las nudosidades a la
envoltura. Estas dos protenas de la envoltura se encuentran
enlazadas para formar un dmero, llamado glucoprotena de
virin (GPV).
Los viriones contienen mltiples actividades enzim-
ticas, la transcriptasa inversa est presente en la porcin
central y es codificada por el gen po/; es un complejo
constituido por la subunidad p (95 kD) Y la subunidad C1(63
kD) derivada de sta, y tiene polimerasa dependiente de
RNA y DNA Y actividades de ribonucleasa H especficas al
hbrido DNA:RNA. Otra enzima codificada por virus es
la p32 (IN) genoma, la protena integrasa necesaria para la
integracin del DNA viral en la clula husped. Se han
detectado otras actividades enzimticas en viriones, y se
cree que son contaminantes celulares (370). La importancia
prctica es la presencia, en AMV obtenido de sangre de
pollos infectados, o de cultivos de mieloblastos, de adeno-
sina trifosfatasa derivada de la membrana celular incorpo-
rada a la envoltura de la partcula viral durante la
maduracin. Esta enzima desfosforolizar el trifosfato de

adenosina,y estaactividadsepuedeusarparavaloraciones
de virus (27). Las clulas sin actividad enzimticaen su
superficieliberanvirus quecarecende actividad.
Replicacin viral
Como con otros retrovirus, la replicacin de los virus de
leucosis/sarcoma aviar se caracteriza por la formacin de un
provirus DNA bajo la direccin de la transcriptasa inversa,
la cual se integra de manera lineal en el genoma de la clula
husped. Despus, los genes provirales son transcritos al
interior del RNA viral, que son traducidos para producir
el precursor y protenas maduras que constituyen el virin.
Desde el decenio de 1970, se han llevado a cabo grandes
esfuerzospara aclarecerestos eventos, cuyos detalles son ex-
puestospor Weissy colaboradores(396,397) Y Luciw y Leung
(229). Slo se proporcionan aqu los sucesosprincipales.
Penetracin de la clula husped
Aunque la adsorcin del virin a la membrana celular es
inespecfica, se produce aun en clulas resistentes a la
infeccin (291), la penetracin de las clulas depende de
la presencia, presumiblemente en la membrana celular,
de receptores especficos codificados por genes del husped
para cada subgrupo de virus. Dales y Hanafusa (107),
observaron viriones captados al interior de las clulas en
vacuolas y RNA viral en el ncleo, dentro de los 120 minu-
tos siguientes a la adherencia. Recentemente, se ha clonado
el gen para el receptor del subgrupo A de ALV, y el producto
muestra que se fija a una glucoprotena de envoltura del
subgrupo A (169,402). El receptor se encuentra relacionado
con el receptor de lipoprotenas de baja densidad (17).
Sntess e ntegrac;n del DNA vral oncognesis por retrovirus aviar (79, 133, 220, 275). Los
Las caracteristicas singulares de los retrovirus aviarios, y de
otros retrovirus, que caracterizan la replicacin viral, son la
formacin (bajo la influencia de la transcriptasa inversa
viral) de DNA retroviral de un modelo de RNA vira!,
integracin de DNA viral (provirus) al interior del genoma
de la clula husped, y formacin de nuevo RNA viral a
partir del modelo de DNA proviral. Las etapas ms impor-
tantes en la formacin del DNA retroviral son: 1) sintesis del
primer filamento (negativo) de DNA viraI, formando probable-
mente un hibrido RNA:DNA; 2) retiro del RNA del hibrido
por la RNasa-H y formacin del modelo de DNA filamen-
tos-negativos de filamentos secundarios (positivo) de DNA
viral, dando origen a duplicados lineales de DNA (estas
molculas dobles son detectables en el citoplasma de la
clula en el transcurso de unas cuantas horas de infeccin);
y 3) migracin del DNA lineal hacia el ncleo de la clula.
El DNA lineal se vuelve integrado linealmente en el
interior del DNA del husped mediante la influencia de la
enzima integrasa. Esta integracin puede producirse en
mltiples sitios, y las clulas infectadas pueden contener
hasta 20 copias del DNA viral. Los genes provirales se
generan en el mismo orden que las copias de RNA en el
virin, y son flanqueados a ambos lados por secuencias
idnticas de nucleotidos de terminales largas repetidas
(LTR). stos estn constituidos por secuenciasrepetidas de-
rivadas de regiones terminales de RNA vira! e incluyen
secuencias promotoras y potenciadoras que controlan la
Enfermedades
neop/sicas. 43/
transcripcin de DNA vira! a RNA. Los promotores de
LTR tambin pueden ocasionar transcripcin anormal
de genes de husped, de ordinario contra corriente del DNA
proviral, induciendo a oncognesis.
Transcripcin
La formacin de nuevos viriones en la clula infectada es el
resultado de la transcripcin y la traslacin de DNA provi-
ral; los sucesosprincipales son los siguientes: 1) transcrip-
cin de RNA viral a una plantilla de DNA proviral bajo la
intluenciade una RNA polirilerasa del husped.Las molculas
de RNA viral dan origen a mRNA en asociacin con poli-
rribosomas, o pueden servir como RNA genmico en los
viriones de nueva formacin. El nuevo RNA viral es detec-
roble dentro de las primeras 24 horas de la infeccin. 2) Las
especiesde mRNA fijas a los polirribosomas, son traducidas
para formar las protenas codificadas por genes gag, poi y
env para constituir al virin. El producto del gen pag/pol, es
un precursor de una gran protena, la PRI80 (180 kD), la
cual es desdoblada para dar origen a una poliprotena pre-
cursora, la Pr76 (76 kD), de donde provienen las protenas
centrales del virin pI9 (MA), p27 (CA), pl2 (NC), pl5
(PR) Y pIO. Asimismo, la poliprotena PrI80 tambin da
origen a las enzimas RT (p63 Y p95) e integrasa (IN) (p32).
El producto del gen env es una protena precursora, la gPr92
(92 kD), de donde se derivan las protenas de envoltura viral
gp85 (SU) Y gp37 (TM). Las protenas virales se localizan
en la membrana plasmtica de la clula, donde se pueden
observar las estructuras en forma de luna creciente que se
desarrollan en viriones, mediante gemacin de la clula.
Transfonnac;n de la clula y fonnac;n de tumor
Hay dos tipos principales de estrategia indicados en la
virus de transformacin aguda tienen genes onc diferidos
(derivados de secuencias celulares normales), que son cau-
santes del inicio temprano transformacin neoplsica (246).
El RSV lleva al gen src, que codifica a una fosfoproteina
especifica a transformacin (60 kD), p60, en la clula infec-
tada, con actividad de proteina cinasa. Se cree que el dese-
quilibrio metablico relacionado con niveles altos de p60 es
causante del estado transformado (188, 193). Los genes onc
relacionados con otros virus de transformacin agudacodifican
otras proteinas relacionados con transformacin. En general,
los productos de oncogen se ubican en cuatro clases: factores
de crecimiento, receptores de factores de crecimiento, trans-
ductores de seal y factores de transcripcin de DNA.
Los virus de transformacin lenta, como aquellos que
originan leucosis linfoide (cuadro 17-4) no poseen un gen
v-onc, pero transforman clulas de manera indirecta por
activacin de un gen c-onc celular. Los estudios moleculares
indican que el provirus de ALV se integra dentro dellocus
c-myc del husped, el cual se expresa luego bajo la influen-
cia de la secuencia promotora de LTR viral. Las lesiones
genticas son una caracterstica de los pro virus integrados
en la induccin de linfoma (174, 317). Se cree que la
expresin aumentada del gen c-myc por esta "incersin
promotora" inicia el proceso linfomagnico, pero puede ser
necesaria una activacin de pasos mltiples de otros genes
de transformacincomo B-lym y c-bic para el desarrollo
completo de LL (4, 79,192,193,220).
432 . Enfermedadesde las aves
Defectos y mezcla fenotpica
Se ha observado que varios retrovirus aviarios tienen geno-
mas defectuosos y se originan ya sea de manera espontnea
o como resultado de mutagnesis experimental (193, 396,
397). Algunos virus de transformacin aguda, como ciertas
cepas de RSV han perdido sus genes v-onc y la capacidad
de transformacin rpida: se llaman mutantes de transfor-
macin defectuosa (td) y tienen un potencial oncgeno
similar al de los virus de leucosis no defectuosos (33). Otros
virus (virus de leucemia aguda) son defectuosos para los ge-
nes requeridos por replicacin-mutantes de replicacin de-
fectuosa (rd). Podrn transformar las clulas, pero necesitan
la presencia de un virus auxiliar que les permita replicar; por
ejemplo, el BH-RSV y AMV carecen del gen env, y AEV
y MC29 no tienen losgenes poi y env. Los mutantes td y rd
son defectuosos bajo todas sus condiciones (mutantes no
condicionales). Los mutantes condicionales actan bajo con-
diciones permisivas, no bajo condiciones no permisivas, y
seejemplifican por los mutantessensiblesa la temperatura(ts).
E] BH-RSV es el ejemplo clsico de un mutante rd, y
es de importancia prctica en la prueba de activacin celular
no productora (NP) para el virus de leucosis aviar (vase
Diagnstico). En la infeccin simple de los fibroblastos de
embrin de pollo, el genoma defectuoso del virus BH-RSV,
acta ocasionando replicacin del RNA viral, transforma-
cin de clulas infectadas, y produccin de antgeno gs, pero
slo se producen partculas no infectadas, que carecen de la
capacidad de penetrar a nuevas clulas husped a causa de
una alteracin en las glucoprotenas de su envoltura. Las
clulas alteradas de manera morfolgca se llaman clu-
las NP. Un virus de leucosis no defectuoso agregado a estas
clulas, acta como un virus auxilar complementando el
genoma defectuoso de BH-RSV y origna tanto RSV nfec-
cioso como virus de leucosis simultneamente. Por tanto, si
hay RSV infeccioso en la prueba de NP denota la presencia
del virus de leucosis en material agregado a la prueba. Este
RSV tiene antgenos de envokura idnticos a los del virus
auxiliar, que por consiguiente determina la infectivdad y
los lmites de infectividad en clulas genticamente distin-
tas, patrones de interferencia en los subgrupos, y entre stos,
y antigenicidad especifica a tipo. Los lotes del mutante rd
de RSV deben, por su propia existencia, contener virus
colaboradores; stos se conocian inicialmente como vi-
rus relacionados con Rous (RAV). Los RSV infectantes
formados en estas circunstancias se denominan seudotipos,
y su designacin comprende al virus colaborador cuando se
identifica por ejemplo BH-RSV (RAV-I), cuando se usa el
virus colaborador de la leucosis de cepa RAV-I. Este fen-
meno es un ejemplo de la mezcla fenotpica (MF) (34) que
se produce con facilidad cuando dos virus relacionados
infectan a la misma clula, y en los cuales los viriones con
el genoma de un virus pueden poseer envoltura y el otro
protenas estructurales de el otro progentor, o ambas cosas.
El fenmeno de la MF tambin se utiliza en la prueba de
MF para la deteccin del virus de la leucosis (vase Diagns-
tico). Su recombinacin gentica, en la cual se producen
intercambios de genes entre dos virus (y consecuentemente
cambios fenotpicos estables) es bien reconocida y debe
distinguirse de la MF (394, 401). El empleo de cepas
defectuosas de RSV permite que sehaga RSV "a la medida"
con propiedades de envoltura de virus colaborador. Las
(Captulo 17)
determinaciones de la variedad de huspedes, patrn de
interferencia y neutralizacin se pueden efectuar ms fcil-
mente con el seudotipo apropiado que con el virus de la
leucosis, ya que el primero se puede cuantificar con facili-
dad en los cultivos celulares por inoculacin en la MCA de
embriones de pollo o inoculacin en pollitos.
No obstante, el RSV infeccioso mencionado antes,
puede generarsecon BH-RSV y otros mutantes rd despusde
infecciones solitarias en ausencia de virus colaborado-
res agregados en ciertos tipos de clulas de pollo que con-
tienen genomasde virus de leucosis endgena(vaseVirus de
leucosis endgena). A pesar de ello, este RSV tiene el
subgrupo E de gamas de husped de los virus endgenos, y
puede distinguirse de los virus auxiliares de otros subgrupos
cuando se llevan a cabo pruebas de NP.
Asimismo puede producirse MF entre virus no relacio-
nados, como el virus de la estomatitis vesicular (VSV) y los
virus RNA de tumor aviar (395), o entre el virus de reticu-
loendoteliosis y RSV (335). El VSV con envultura de virus
RNA de tumor pueden utilizarse en interferencia rpida,
gama de huspedesy pruebas de neutralizacin debido a que
es rpidamente citoptica.
Virus de leucosis endgena
El genoma normal de los pollos contiene varios tipos o
familias de elementos similares a los retrovirus aviares (86).
stos incluyen el/oci viral endgeno (ev), reconocido hace
casi 30 afios, y a los elementos repetitivos descubiertos de
manera ms reciente, EAV (36, 123) Y ART-CH (256), y
tambin el elemento altamente repetitivo CRI (367). Las
secuencias genticas del loci ev se encuentran relaciona-
das con el subgrupo E de ALV y se localizan en casi todos
los pollos normales ya sea como genomas completos o
defectuosos (85,87,315,347) (figura 17-18); algunos loci
ev se han localizado en cromosomas particulares (373). Se
desarrollan en clulas de lneas somticas o germinales y
se transmiten genticamente de una manera mendeliana
hacia su progenie de ambos sexos (1, 99, 277). Se han
identificado por lo menos 29 loci ev (183,347), pero de
manera evidente existen muchos ms. En promedio, cada
ave porta casi 5 loci ev (323). Las expresiones fenotpicas
de estos loci varan, dependiendo de los genes virales pre-
sentes y de los mecanismos de control poco entendidos
(cuadros 17-5 y 17-6). Cuando hay genoma viral endgeno
completo, la clula puede producirse virus de leucosis del
subgrupo E, ya sea de manera espontnea o despus de
induccin mediante sustancias qumicas del tipo de la bro-
modeoxiuridina (BUDR). Cuando el genoma viral endge-
no es incompleto (defectuoso), los genes presentes pueden
expresarse fenotpicamente en la clula, pero no se origina
el virus infectante, debido a la ausencia del conjunto com-
pleto de genes necesario para la produccin del virin
infeccioso; por ejemplo, ellocus ev3 defectuoso posee los
genesgag y env del virus del subgrupo E, y las clulas que
llevan este locus contienen antgeno gs y glucoprotenas
de envoltura viral del subgrupo E. No obstante, el locus
tiene una delesin gentica alrededor de la unin gag-poi y
no se forman viriones infecciosos.La presenciade los genes
ev en estas clulas origina sus reacciones positivas en la
prueba ELISA, la prueba de fijacin de complemento para
virus de la leucosis aviar (COFAL) y la prueba del factor

Figura 17-18. Locus viral endgeno (ev) detectado en seis lneas endogmicas de Leghorn blancas por restriccin del
fragmento de polimorfismo generados despus de digestin de DNA de eritrocitos con Sac-1 endonucleasa e hibridizados con
secuencias genmicas RAV-2 marcadas con 32p. (Smith, Martinus Nijhoff Publishing ).
auxiliar del pollo (SHF) (vase Diagnstico), en las cuales
el defecto gentico de la envoltura de BH-RSV se comple-
menta por las protenas endgenas de la envoltura produci-
das como resultado de una forma infecciosa en los lmites
del husped del subgrupo E y otras propiedades. Las carac-
tersticas genticas del /ocus ev las describen en detalle
Weiss y colaboradores (396, 397) Y Smith (347) y Crtten-
den (86). La expresin de los genes ev endgenos ocasiona
un tipo dominante de resistencia gentica de las clulas de
los pollos a la infeccin por los virus del subgrupo E, por
medio de bloqueos de receptores de virus en las protenas
de la envoltura (280, 318). Se conoce de la transmisin de
los genes ev de los padres a la progenie como transmisin
gentica de los virus de leucosis, con distincin dt; transmi-
sin vertical (congnita) y horizontal (contacto) de virus en
un estado infeccioso. No obstante, a veces el virus endgeno
infeccioso expresado en su totalidad tambin se puede trans-
mitir vertical y horizontalmente (353). Se presentan /ocus
ev relacionados en varas especies de aves domsticas ade-
ms del pollo, incluyendo la ave de la selva roja y algunas
variedades de faisanes, perdices y chachalacas, pero la
distribucin no apoya una relacin filogentica (158). Ms
bien, se cree que los genomas del virus de Icucosis sc han
incorporado a varios /ocus hace relativamente poco tiempo
en la histora de Ga/lus e independientemente de la integra-
cin en otros gneros. Se desconoce si los virus endgenos
surgen de ALV endgeno de otros subgrupos, de los cuales
difiere genmicamente en el gen env y en la regin LTR, o
viceversa.
El subgrupo E del ALV, tipificado por RAV-O, tiene
poca oncogenicidad o ninguna (250), aparentementedebido
Enfermedades
neop/sicas
. 433
a la baja actividad promotora del LTR. La persistencia de
estos locus virales sugiere que las aves portadoras no se en-
cuentran en una gran desventaja, y que es posible que
puedan ser benficos. Por tanto, Crittenden y colaboradores
(101, 103) han mostrado que la presencia de ev2 o ev3
protege a las aves de un sndrome no neoplsico singular
ocasionado por infeccin con un subgrupo A exgeno de
ALV. Es posible que los virus endgenos puedan tener
efectos ya sea benficos o perjudiciales, quiz por su induc-
cin de inmunidad o tolerancia a los antgenos del virus
tumoral, dependiendo de cuando se expresa. La infeccin
embrionaria con virus endgenos de leucosis, RA V -O,caus
una viremia ms persistente y ms neoplasias despus de la
infeccin con ALV exgeno, aparentemente a causa de una
depresin tolerante de la inmunidad humoral especifica
(105). Los virus endgenos de la familiaev no son esencia-
les, ya que ha sido posible producir pollos libres de genes
ev (2). Se ha desarrollado una lnea de estos pollos, desig-
nada como lnea O (88), y es de valor en los estudios de
investigacin en los cuales se necesitan aves o clulas libres
delloci evoSe han reconocido otros pollos que carecen del
loci ev (86), pero la gran mayora poseen estas secuencias
endgenas.
De importancia particular resulta ellocus ev21, el cual
se relaciona muy de cerca en parvadas de Leghom blancas
con el gen dominante ligado al sexo, K, en el cromosoma Z,
el cual regula el emplumado lento. Es posible que la inser-
cin de la secuencia ev21 en el locus del crecimiento
de plumas, origine la mutacin hacia un emplumado lento
(86). Ciertos reproductores de aves, que producen cruzas
que se sexan mediante las plumas, informan de una menor

?roducto viral no detec-
table
~xpresin de antigeno de
I envoltura de subgrupo
E las estrategias para superar el efecto dellocus ev21.
t;.xpresin coordinada de
antgenos especficos
a grupo y de envoltura
Produccin espontnea
de virus de subqrupo E
Fuente: Adaptado de Smith (347).
produccin de huevo y una mortalidad ms grande por
leucosis, en relacin con una mayor incidencia de viremia
con virus de leucosis exgena en la progenie de hembras de
emplumado rpido que provienen de madres que son porta-
doras del gen K. Pareceque el gen ev21 seexpresacon un virus
endgeno infeccioso, EV21, en la madre, el cual es transmi-
gs-chf- 1,4,5
tido congnitamente hacia la progenie, induciendo toleran-
cia inmunolgica y en consecuencia una mayor
gs-chf+ 9 susceptibilidad a la infeccin por virus de leucosis exgena
(9, 191). Smith y colaboradores (354,355), han estudiado
gs+chf+ 3 Las funciones biolgicas, si alguna, de los dems
elementos endgenos descritos, CR1, EAV, y ART-CH,
permenecen por determinarse. Un elemento relacionado
V-E+ 2 con EAV endgeno, EAV-HP, tiene unahomologiamuy alta
por el gen env del subgrupo exgeno J de la cepa HPRS-1 03
deALV(II-12).

Resistencia a los agentes fsicos y qumicos

Solventes de lipidos y detergentes
Los retrovirus aviares tienen un contenido elevado de Ipidos
en la envoltura, y el ter etlico anula su infectividad.( 157).
El detergente sulfato sdico de dodecil rompe los viriones
y libera el RNA y las proteinas de la regin central (316).

Inactivacin trmica
gs-chf La mayora de La vida media de varios virus de leucosis/sarcoma a 37 C
lneas vara de 100 a 540 minutos (promedio, alrededor de 260
V-E+ RPRL72 minutos), dependiendo del medio en el cual se ha suspendi-
do el virus, el tejido de origen, y cepas de virus (382). Los
gs-chf+ RPRL63
virus de los tumores aviares se inactivan con rapidez a
gs-chf- SPAFAS temperaturas elevadas; la vida media para RSV a 50 C es
gs-chf- SPAFAS de 8.5 minutos y a 60 C, 0.7 minutos (117).
La labilidad trmica y la infectividad de estos virus es
gs-chf+ RPRL 151
un factor crtico en el almacenamiento. Aun a -15 C, la
V-E+ RPRL15B vida media del AMV es menor de una semana (126); es slo
gs-chf- K18 a temperaturaspor debajo de -60 C cuando pueden almace-
narselos retrovirus aviarios durante varios aos sin prdida de
gs-chf+ K18
infectividad (39). El virus es degradado por el congelamien-
110 V-E+ RPRL 1514 to y el descongelamiento, y se libera el antgeno gs.
V-E+ RPRL 1514
V-E+ RPRL 151 Estabilidad de pH
112
Hay pocos cambiosen la estabilidadde los virus de este
14 V-E+ HyN grupo entrepH 5 Y 9; fuera de estoslmites, aumentande
15(C) Ninguno K28 x K16 maneranotablelos ndicesde inactivacin.
16(0) Ninguno K28 x K16
Irradiacin ultravio/eta
17 gs-chf- RC-P El RSV es 10 vecesmsresistentea la exposicina la luz
18 V-E+ RI ultravioletaque el virus de la enfermedadde Newcastle,a
19 V-E+ (?)+ RW pesarde que estosvirus tienentamaos,estructura,conte-
nido de RNA y sensibilidada los rayos X similares(325).
20 V-E+ (?)+ RW Seha observadouna resistenciaparecidacon ciertascepas
71 V-E+ Hi~lina FP de campo(157).
Nota Ev13 est relacionado con el tipo gs.chf-, pero no se han
.
caracterizado
No exclusivo
fragmentos de restriccinK = Bimber, R = Reaseheath;
para la linea u origen H
Clasificacin de las cepas
y N = Heisdorf y Nelson Para referencias, vase Smith (347)
+ La presencia de cinco locus ev en la lnea W de aves de Las cepas de los virus de leucosis/sarcoma aviar se clasifi-
Reaseheath excluye asignacin definitiva con el fenotipo V-E+ La can de acuerdo con la lesin patolgica predominante que
relacin definitiva requiere una segregacin adicional de genes ev inducen y a la envoltura del subgrupo que poseen. Aquellas
Las aves Hyline FP tambin llevan ev1, ev3 y e~ cepas comunes de laboratorio del virus de leucosis/sarcoma

aviar se presentan en el cuadro 17-4 (396). Reciben (por
una convencin basadaen la prctica comn) una designacin do es indispensable para los estudios regulares y de gran
completa y una abreviada, con base en la neoplasia predo-
minante, que induce, con un afijo para indicar su origen en
un individuo, por ejemplo, virus del sarcoma de Rous(RSV),
o localizacin, por ejemplo aislamiento 12de LV del Regional
Poultry Research Laboratory (RPLI2-LLV). Las subce-
pas de RSV se designan de acuerdo con las personas que los
estudiaron, por ejemplo, la cepa de ttulo alto de Bryan
(BH-RSV), o de acuerdo con la localizacin, por ejemplo,
Praga (PR-RSV). Los subgrupos (por ejemplo A) tambin se
pueden designar: PR-RSV-A. Los trminos generales para
designar a los miembros de este grupo, que se emplean de
manera amplia son virus de la leucosis (o leucemia) aviar
(ALV) y virus del sarcoma aviar (ASV).
Los virus colaboradores aislados de lotes de otros virus
como por ejemplo, RAV, se han designado numricamente
(por ejemplo, RAV -1). Cuando se usa algn virus colaborador
para la replicacin de un virus defectuoso, esto tambin se
indica. As!, BH-RSV crecidoconRAV-l como un colaborador,
se designa BH-RSV (RAV-l). Las cepas de ALV que actan
con factores inductores de resistencia (vase Diagnstico) se
designaron como RIF (del ingls, resistance-inducingfac-
tors), pero en la actualidad,pocas vecesse utiliza estetrmino.
Sistemas de husped de laboratorio
Inoculacin en poI/os
El RSV y otros virus de sarcoma producen tumores cuando
se inyectan por va subcutnea (SC), ntramuscular (1M), o
ntraabdomnal (lA), o por contacto con pollos inoculados.
Puede utilizarse la inyeccin SC en el pliegue del ala para
valoraciones TD50 de lotes de RSV (38), y esta va, o la
inoculacin 1M, se usan para aislamiento y propagacin del
virus (243, 307). Puede emplearse inoculacin intracere-
bral (IC) de pollitos de un da de edad para la deteccin de
la resistencia gentica al virus (182). Despus de la inyec-
cinen el pliegue del ala con altas dosis de virus, los tumores
son palpables por primera vez a los tres das. En pollos
susceptibles, pueden crecer con rapidez, ulcerarse y metas-
tatizar. Con dosis bajas de virus, pueden producirse tumores
tan tardamente como a los 35 das posteriores a la inocula-
cin. Hay revisiones extensas acerca de los mtodos e
interpretacin de resultados (38).
Mediante la inyeccin de la cepa RPL12 de LLV por
la va lA en una lnea susceptible de pollos 151,Burmestcr
y Gentry (49), pudieron obtener una respuestade LL en 200
a 270 das. Este procedimiento fue empleado por Burmester
y Fredrickson (48), para el aslamiento incial de virus de
casos de campo. El tiempo requerido para la valoracin
cuantitativa de determinados pasajes de cepas en el labora-
torio, se acort a 63 das mediante la utilizacin de una
respuesta de eritroblastoss menos sensitiva (42). En estos
experimentos de transmisin, todas las fuentes de virus que
ocasionaron LL tambin originaron eritroblastosis. Ade-
ms, se observaron osteopetrosis, hemangiomas y fibrosar-
comas en pollos de ciertas cepas y pasajes. Burmester y
colaboradores (55, 57), estudiaron las interrelaciones hus-
ped-virus en detalle. El AMV puede titularse en pollos
susceptibles mediante inoculacin IV de 1 a 3 das de edad
(124, 125). El AMV en el plasma del pollo puede valorarse
Enfermedades
neoplsicas. 435
por su actividad de adenosina tripofosfatasa; este mto-
escala (27).
La actividad inductora de osteopetrosis de algunas
cepas de virus puede determinarse mediante la inoculacin
IV de pollitos de un da de edad (57) o por inyeccin 1M de
material infeccioso (198). La gallina de Guinea es de par-
ticular sensibilidad a la osteopetrosis inducida por MAV-
2(0) (215).
Inoculacin del embrin
Cuando se inoculan RSV u otros virus de sarcoma al interior
de la MCA de embriones susceptibles de 11 das de edad,
se desarrollaron tumores pustulosos (figura 17-19), que
pueden contarse ocho das despus y estn relacionados
linealmente con la dosis del virus (120). Esta tcnica tam-
bin resulta til para la deteccin de resistencia gentica a la
infeccin. Asimismo pueden producirse tumores mediante
inoculacin IV de los 10 a 13 das de incubacin y, por inocu-
lacin en el saco vitelino de los 5 a 8 das de incubacin.
Los virus de leucosisse han cuantificado por medio de su
inoculacin IV en embriones de pollo susceptibles de 11 das
de edad. Dentro de dos semanasposterioresal nacimiento, se
produce una incidencia elevada de neoplasias (principal-
mente eritroblastosis), aunque tal vez se desarrollen hemo-
rragias y tumores slidos, incluyendo fibrosarcomas, tumores
endoteliales,nefroblastomasy condromas. Cuando se retiene
a los pollos para un periodo posterior de inoculacin a los
46 das, las respuestasson ms elevadascon dilusiones log 10
de 1 y 2 que las que se presentandespusde la inoculacin del
pollo. La mayor parte de los pollos que sobreviven a la
neoplasia aguda desarrollan LL despus de 100 dias de
la inoculacin (292).
El AMV origina una respuesta de mieloblastosis den-
tro del plazo de unas cuantas semanascuando se inyecta IV
en embriones susceptibles (15).
Cultivo celular
El RSV y otros virus de sarcoma inducen una transforma-
cin neoplsica rpida de clulas, cuando se inoculan en
cultivos de una capa de fibroblastos de embrin de pollo.
Las clulas transformadas proliferan para producir, en el
plazo de unos cuantos das, colonias o focos separados de
clulas transformadas (figura 17-20), que pueden usarse
para la valoracin cuantitativa del virus (371).
La mayor parte de los virus de leucosis replican en el
cultivo fibroblstico, sin producir algn efecto citoptico
evidente. Su presencia se puede detectar por medio de una
diversidad de pruebas (vase Diagnstico). Los virus de los
subgrupos B y D pueden inducir placas citopticas que
pueden emplearse para las valoraciones del virus (175).
Tambin se ha informado de alteraciones morfolgicas des-
pus de pasajes prolongados de fibroblastos infectados con
virus de leucosis (61).
Los virus defectuosos de leucemia transformarn c-
lulas hematopoyticas in vitro (246). Las clulas del saco
vitelino y de la mdula seaen los cultivos se transforman en
mieloblastos neoplsicos al infectarse con AMV (248), y las
clulas de la mdula sease transforman en eritroblastos con
AEV {176). La transformacin de clulas hematopoyticas
por virus MH2, MC29 y OK10 fue observada por Graf y
436 . Enfermedades de las aves (Captulo 17)

Beug (177). Tales AL V transformados de manera aguda, se

han utilizado de manera extensa para estudiar ellineaje y la
diferenciacin de las clulas hematopoyticas de aves (30,
237). Hasta el momento no se ha informado transformacin
in vitro de linfocitos B por ALV no defectuoso.
Se han desarrollado lineas celulares tumorales deriva-
das de tumores inducidos in vivo por retrovirus aviares, que
abarcan LL (261, 343), mieloblastosis (224), eritroblastosis
(178) Y mielocitoma (223).
Las propiedades de los virus de leucosis/sarcoma en
el cultivo celular se describen con ms detalle bajo Diag-
nstico.

Figura 17-19. Pstulas inducidas por BH-RSV en MCA de
embrin de pollo. (Piraino.)
Patogenicidad
La mayor parte de las cepas virales de tumor aviar bajo
estudio fueron aisladas a partir de varios tipos de neoplasias
hace muchos aos y se les ha sometido subsecuentemente a
pasajes de manera experimental muchas veces en pollos o
cultivos celulares. Las cepas pueden ocasionar ms de un
tipo de neoplasia (figura 17-21). El espectro oncgeno de
cada cepatiende a ser caracterstico,pero a menudo se super-
pone con respuestas de otras cepas, por ejemplo, la cepa
RPL 12 del ALV produce LL, eritroblastosis, fibrosarcomas,
hemangiomasy osteopetrosis;la cepaBAI-A de AMV origina
mieloblastosis, sarcomas, osteopetrosis, hemangiomas, LL,
nefroblastomas, tecomas, tumores de clulas de la granulo-
Sa,y epiteliomas(figura 17-21). Como ya seexpuso, influyen
en los patrones oncgenos de diferentes cepas de virus los
factores viTalesy del huspedtales como: origen, dosis, va
de inoculacin; y edad, genotipo y sexo del husped. La
mayor parte de los estudios se han practicado con cepas de

Figura 17-20. Focos producidos por RSV en cultivo celular. A. Foco no teido de clulas de embrin de pollo esfricas
transformadas, refrctiles, infectadas seis das antes con tincin estndar de Bryan de RSV. 100x. B. Foco no teido de
clulas de sarcoma de Rous opacas, poliglonales, transformadas, infectadas seis das antes con tincin de Bryan de ttulo
alto. 1OOx. C. Focono teidode clulasredondasy fusiformes,transformadas,infectadasseisdas antescon preparacinde
RSV de Popken. 100x.

virus que no se purificaron genticamente y un cuestiona-
miento importante ha sido si la capacidad de una cepa
particular para ocasionar varias neoplasias, fue un resultado
de la presencia de brotes de virus de una mezcla de tipos de
virus con diversos potenciales oncgenos o de propiedades
pluripotenciales de un tipo gentico simple. Los estudios
efectuados muestran que pueden llevar a cabo ambas expli-
caciones. Cepas de AL V purificadas mediante clonacin
pueden provocar una diversidad de neoplasias adems de
LL, incluyendo eritroblastosis, osteopetrosis y nefroblasto-
mas (311). Otras cepas de virus estn constituidas por
mezclas. Esto se ejemplifica mejor por los virus defectuosos
de la leucemia aguda, que requieren un virus colaborador
no defectuoso para su replicacin. En esta situacin, pueden
originarse propiedadesoncgenas ya sea por el virus defec-
tuoso o por el auxiliar. Aun as, las cepaspurificadas de AEV
por clonacin pueden inducir tanto eritroblastosis como
sarcomas, de manera independiente del virus auxiliar (179).
Pueden demostrarse diversos grados de relacin entre dife-
rentes cepas puras de virus mediante tcnicas de hibridiza-
cin de cido nucleico y las diferencias sepueden relacionar
Cepas prototipo y neoplasias caracterizantes
Ectodermo
Epitelioma
Glioma
Figura 17-21. Espectro oncognico de virus de leucosis aviar seleccionados.
a ese tipo. (Beard, Raven Press.)
Enfermedades neop/sicas
. 437
con las propiedadesoncgenas.Estasdiferenciaspueden
basarseen el gen v-onc particularpresenteen los virus de
transformacinagudao en otraspartesdel genomaviral en
los virus de transformacinlenta(193).
Origen del virus
La cepa del virus tiene un efecto profundo en la respuesta
que se obtiene con el tumor. El espectro del tumor tiende a
ser caracterstico de la cepa cuando se trata bajo condiciones
idnticas, pero puede modificarse por cambios en estascon-
diciones. Estas diferencias tambin se observan en cepas de
virus recin aislados de campo, como lo ejemplifican los
espectros de tumores de los aislamientos RPL26, RPL27 Y
RPL28 de AL V (156).
Dentro de una cepa particular, pueden obtenerse dife-
rencias que dependen del tipo de neoplasia utilizada para
el aislamiento del virus. As, con el empleo de virus aisla-
dos de casos de campo, Fredrickson y colaboradores (156)
observaron que la transferencia seriada de donadores con
LL, produjo prncipalmente LL, mientras que los virus
de donadores con eritroblastosis provocaron de manera
Las barras negras representan una respuesta
438 . Enfermedadesde las aves
predominante eritroblastosis. En otro caso, la seleccin de
donadoresde virus con hemangiomasocasionuna proporcin
mayor de virus con este tumor previo a pasaje (55). En
ciertas situaciones, tales eventos pueden deberse a un efecto
virus-dosis, pero en otras, puede haberse generado un ALV
de transformacin aguda con un oncogen transducido (196).
Subgrupo de virus
Por lo general, no se ha observado alguna relacin entre el
subgrupo del virus y la oncogenicidad, excepto en el sub-
grupo E endgeno de LLV, como RAV-O, que tiene poca
oncogenicidad, o ninguna (250). No obstante, se piensa que
la baja oncogenicidad de RAV-O si est relacionada con
diferencias en la regin LTR del genoma y no con el gen
env. El subgrupo J de ALV, HPRS-I03, induce mielocito-
matosis (284), pero an se desconoce la secuencia gentica
viral que lo origina.
Dosis de virus
Las dosis altas de RPLI2-ALV indujeron principalmente
eritroblastosis, mientras que las dosis cercanas al punto
terminal produjeron predominantemente LL (55). Los sar-
comas, endoteliomas y hemorragias tambin resultaron fre-
cuentes con dosis altas de virus. La osteopetrosis no mostr
dependencia alguna en la dosis (155).
Va de noculacn
Las respuestas obtenidas despus de la administracin de
virus por vas de entrada menos eficientes al huspedreflejan
aparentemente la reduccin de la dosis eficaz. Por tanto, la
exposicin de aves susceptibles al contacto con aves inocu-
ladascon una dosis alta de virus RPL 12,ocasionunarespuesta
de LL similar a la esperada con unas dosis de 1/1000
inoculada (55). La inoculacin 1M del virus RPL26, favoreci
la induccin de sarcoma,mientrasque la inoculacin IV provo-
c principalmente eritroblastosis y hemorragias (155). Estas
diferencias pueden reflejar variaciones en las cantidades de
virus que alcanzan a las clulas blanco por diferentes vas.
Edad del husped
En general, la resistencia de las aves al desarrollo de neo-
plasias de todos tipos aumenta con la edad, y el ndice
vara con la va de inoculacin. La resistencia aumenta con
rapidez entre 1 y 21 das de edad con administracin oral o
nasal, pero con relativa lentitud cuando el virus se inocula por
va IV (57). Los tipos de tumores producidos reflejan asi-
mismo la dosis eficaz disminuida (55). Sin embargo, la
incidencia de algunos tumores disminuye ms rpidamentede
lo esperadoslo por el efecto de la dosis; por ejemplo, ciertos
preparadosde virus RPLI2 administrados de manera IV a un
da de edad, ocasionaron una incidencia ms alta de osteo-
petrosis; la proporcin de pollos inoculados a las tres semanas
de edad y que desarrollan osteopetrosis slo fue de la dcima
parte de los pollos inoculados al da uno de la edad (57).
Una excepcin interesantees que las aves muy jvenes
son de alguna manera menos susceptiblesa la cepa R de AEV
que las aves viejas (28).
Genotipo y sexo del husped
La constitucin gentica del husped tiene una influencia
fuerte en la respuesta a los virus de leucosis/sarcoma (vase
(Captulo 17)
Patognesisy epizootiologa). Las hembras son ms suscep-
tiblesa laLL que los machos. La castracin en ambos sexos,
aumenta la incidencia de esta enfermedad, y la testosterona
incrementa la resistencia de los machos y los capones (50).
Estos efectos son probablemente consecuencia de efectos
hormonales que influyen en la regresin y, de ah, el nmero
de clulas blanco en la bolsa de Fabricio.
Homotransplante
Muchos de los tumores inducidos por virus del grupo leu-
cosis/sarcoma son homotrasplantables. En algunos casos,
los tumores trasplantados pueden diferenciarse fcilmente
de los tumores primarios inducidos por virus. Por tanto, los
tumores de LL trasplantados crecen a un tamafio palpable
dentro de un plazo de 5 a 10 das y poco despus resultan
en la muerte, mientras que los tumores primarios inducidos
por virus se desarrollan cuatro meses despus de la inocu-
lacin de pollitos de un da de edad. Otros tumores trasplan-
tables tambin poseen un periodo de incubacin ms corto
que sus contrapartes inducidos por virus. Los tumores de
LL trasplantados y los nefroblastomas por lo general se
presentan en el sitio de la inoculacin, en vez de hacerlo en
sus rganos de origen; por ejemplo, en los trasplantes de
tumor LL no suele haber de ordinario un tumor bursal
(figura 17-22). Histolgicamente, los tumores trasplan-
tados son por lo general ms uniformes y ms anaplsicos
que los tumores de donde se originan (comparar figuras
17-23 y 17-27). As, los tumores de LL trasplantados
estn constituidos casi de modo exclusivo por grandes lin-
foblastos anaplsicos con un ncleo vesicular y varios
nuclolos grandes (figura 17-23).
Los sarcomas de Rous pueden trasplantarse de ma-
nera seriada; no obstante, hacia la segunda generacin
slo 0.05% de estas clulas son de origen del donador.
Aun en pollos histocompatibles, la proporcin de clulas
donadoras cae rpidamente hasta que no hay clulas dona-
doras en mitosis seis das despus de la inoculacin (296).
De esta manera,no sobreviven las clulas del sarcomade Rous
durante mucho tiempo en el receptor, y los tumores en ste
se forman principalmente provistas de clulas infectadas
por virus.
Los mieloblastos leucmicos de aves donadoras inocu-
ladas con AMV (BAI-A) no persistieron en el recipiente
cuando fueron trasplantadas, y las clulas leucmicas tenan
el cariotipo del receptor (13).
Por otra parte, los eritroblastos de aves donadoras
inoculadas con la cepa R, persistieron durante un tiempo
ms prolongado en el receptor, en pollos sumamente endo-
gmicos hasta la quinta generacin de trasplante (295).
Las clulas linfoides de algunos tumores LL se pueden
trasplantar de manera indefinida. Esto es sin duda efectivo
para el tumor del cual se origina la cepa RPLI2 del virus,
y para muchos otros tumores de LL inducidos por virus. Sin
embargo, algunos tumores se convierten en neoplasias do-
minadas por clulas de origen receptor (297).
Okazaki y colaboradores (261) describieron varios
tumores nuevos de LL trasplantables.
Los nefroblastomas inducidos por AMV (BAI-A) han
sido homotrasplantados al msculo de la pechuga (204,
386). Adems de los tumores en el sitio de inoculacin, los

Figura 17-22. Trasplante de LL. El ave muri 14 das despus de la inoculacin al primer da de edad con suspensin de
tumor LL inducido por virus de leucosis relacionado con virus relacionado de Rous HPRS-2. Tambin hubo presente un tumor
linfoide en el msculo abdominal en el sitio de la inoculacin. Ntense las metstasis en el hgado, pulmn y rin, en ausencia
de tumor en la bolsa (flecha).
receptores tienen tumores metastsicos en las visceras y
tumores secundarios como mieloblastosis y LL. Como se
produjeron crecimientos renales tipicos en el sitio de la
inoculacin, no hay mucha duda de que estos tumores se
hayan originado en el donador. No obstante, es probable que
las neoplasias secundarias hayan sido inducidas por virus
elaborado por el trasplante.
Los hepatomas inducidos por el virus MC29 resultan
trasplantables con facilidad (225, 226). Se desarroll una
linea celular epitelial trasplantable de un tumor del higado
de un ave infectada con MC29 (223).
Las investigaciones de trasplantes de tumores ha sido
de ayuda limitada en la comprensin de los tumores induci-
dos por virus; por ejemplo, la inmunidad y la resistencia
gentica a los tumores resultantes directamente por tras-
plante de clulas neoplsicas tal vez no tenga relacin
alguna con la inmunidad o resistencia gentica a infec-
cin viral o induccin de tumores por virus.
. PA TOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
Los pollos son los huspedesnaturales de todos los virus de
este grupo (274), no se han aislado de otras especiesaviares,
Enfermedades neoplsicas . 439
excepto faisanes, perdices y codornices, como se describe
en Subgrupo de virus. No obstante, de manera experimental
algunos virus tienen amplios lmites de huspedesy pueden
adaptarsepara crecer en huspedespoco comunes mediante
el pasaje en animales muy pequeos o induccin con tole-
rancia inmunolgica antes de la inoculacin del virus. El
RSY tiene la gama ms amplia de huspedes, ocasionar
tumores en pollos, faisanes,gallina de Guinea, patos,pichones,
codorniz japonesa, pavo y perdices de roca. Nehyba y
colaboradores (252), encontraron que AL Y persisti por lo
menos durante tres aos en tejidos de patos inoculados
embrinicamente con AL Y, a pesar de la falta de viremia y
desarrollo de anticuerpos neutralizantes. Algunas cepas de
virus de sarcoma inducen tumores en mamferos (382),
incluyendo monos (219). La osteopetrosisse puede producir
en pavos por medio de inoculacin de sangre fresca completa
de pollos afectados(198). La cepaRPL 12de AL Y, no provoc
LL ni eritroblastosis en la codorniz japonesa (92,312), y el
virus no se multiplic en este animal. A pesar de ello, estas
aves son susceptibles a la mieloblastosis.
Transmisin
Los ALV exgenos se transmiten de dos modos: de manera
vertical, de la gallina hacia la progenie a travs del huevo,
y horizontalmente de ave a ave mediante contacto directo o
440 . Enfermedades de las aves (Captulo J7)

Figura 17-23. Aspecto microscpico del tumor en la figura 17-22. Ntense linfoblastos anaplscos largos homogneos con
nuclolosprominentes(flecha) que comprimena las clulashepticas(L). Comprenseestas clulascon las de la figura
17-28 que se produjeroncomo resultadode infeccincon virus ms que de clulas.Las clulasdel ave en la figura 17-28
fuerontrasplantadaspara inducirlos tumoresque se muestranen las figuras17-22 y 17-23. 700x.

indirecto (82, 327, 328) (figura 17-24). Aunque de ordina-
rio slo una minora de pollitos se infectan de manera
vertical, esta va de transmisin es importante epizootiol-
gicamente, ya que pennite un medio para sostener la infec-
cin de una generacin a la siguiente. La mayor parte de los
pollos se infecta por contacto cercano con aves infectadas
de manera congnita. Aunque la transmisin vertical es
importante en la conservacin de la infeccin, adems pue-
de ser necesaria la infeccin horzontal para sostener un
indice de transmisin vertical suficiente como para evitar
que desaparezca la infeccin (276). La infeccin no se
propaga con facilidad de las aves infectadas a aves en
contacto indirecto (en casetas o jaulas separadas), proba-
blemente a causa del perodo de vida relativamente corto
del virus fuera de las aves (vase Inactivacin tnnica).
Se desarrollan cuatro clases serolgicas en los pollos
maduros en relacin con la infeccin por ALV: 1) desarro-
llan viremia, sin anticuerpos (V -A-); 2) sin viremia, con
anticuerpos (V-A+); 3) con viremia, con anticuerpos
(V+A+), y 4) con viremia, sin anticuerpo (V+A-) (327,
328). Las aves en una parvada libre de infeccin y resisten-
tes genticamente en una parvada susceptible corresponden
a la categora V -A-. Las aves genticamente susceptibles en
una parvada infectada, se encuentran en una de las otras tres
categoras. La mayor parte son V-A+, y una minora, de
ordinario menor a 10%, son V+A-. La mayora de las
gallinas V+A- transmiten el virus de leucosis en una pro-
porcin variable, pero relativamente elevada, de su progenie
(281, 328). Una proporcin pequea de gallinas V-A+
transmiten al virus congnitamente y lo hacen de manera
ms intermitente; en esta categora, se encontr que la
tendencia para la transmisin congnita de ALV, era ms
frecuente en aquellas gallinas con bajos ttulos de anticuer-
pos (380). Los embriones infectados congnitamente desa-
rrollan tolerancia inmunitaria al virus y despus de salir del
cascarn constituyen la clase V+A-, con altos valores de

Virus exgeno
Horizontal
~
Virus infeccioso
?"'~
Congnita
~
!
Virus infeccioso
O Huevo!
~ o
-<;;)-
Viremia crnica
Tolerancia inmunitaria
a virus exgeno
Leucosis linfoide comn
Figura 17-24. Transmisin horizontal y vertical de LL V exgeno y transmisin
Pathol.)
virus en la sangre y tejidos y ausencia de anticuerpos. Las
gallinas ms viejas (2 o 3 aos de edad) transmiten el virus
en sus huevos de manera menos consistente y a un grado
ms bajo que las aves menores de 18 meses (53). La infec-
cin del gallo aparentemente no influye en el ndice de la
infeccin congnita de las cras (327, 362). La gentica del
husped y la cepa de ALV influyen en la diseminacin y la
trasmisin congnita despus de la infeccin horizontal
(103). Con microscopia electrnica,seha observadogemacin
del virus en todas las estructuras de los rganos reproduc-
tores de gallos, excepto en las clulas germinales (115), lo
cual indica que el virus no se multiplica en las clulas
germinales. Por tanto, el gallo slo acta como un portador
del virus y fuente de contacto o infeccin venrea de otras
aves (340,349,362). La infeccin congnita de los embrio-
nes se relaciona fuertemente con la diseminacin del virus
de leucosis por medio de la gallina a la albmina o clara del
huevo y con presencia del virus en la vagina de las gallinas
(281,361). Estos caracteres tambin se correlacionan en un
grado alto con viremia.
La diseminacin del virus hacia la albmina del huevo
y la transmisin al embrin es una consecuencia de que se
produzcan virus en las glndulas secretoras de albmina del
oviducto. En gran parte de las hembras que transmitan AL V
de manera congnita, se encontraron en la ampolla de los
oviductos los ttulos virales ms grandes, sealando de este
modo Que la infeccin embrionaria se relaciona de manera
Enfermedades neoplsicas. 441
Virus endgeno
Gentica
ONA vira! integrado
-- 1- ..
;
en gameto ONA
Esperma
~
-~
Viremia o antgeno expresado
Tolerancia inmunitaria
a virus endgenos
Leucosis linfoide poco comn
gentica de virus endgeno. (Crittenden, Avian
estrecha con el ALV producido en el oviducto, pero no as
con el AL V transferido a partir de otras partes del cuerpo
(378). Los estudios mediante microscopia electrnica han
mostrado un alto grado de replicacin viral en el magnum
del oviducto (114). La gemacin del virus tambin sedesarrolla
en varios tipos de clulas en el ovario, pero no en las clulas
foliculares ni en el vulo, y la infeccin transovrica no parece
ser importante (281). No todos los huevos que tienen el virus
de leucosis en la albmina originan a embriones o pollitos
infectados; en los estudios de Spencer y colaboradores
(361), Payne y colaboradores (281) y Tsukamoto y colabo-
radores (380), slo de una mitad a una cuarta parte de los
embriones se infectaron con huevos con virus en la albmi-
na. Esta transmisin congnita intermitente puede ser una
consecuenciade la neutraliZBCinde virus por anticuerpos en
la yema y una prdida a causade inactivacin trmica. Se ha
encontrado transmisin congnita de ALV, en ausencia de
diseminacin detectablede antgenoespecficode grupo (202).
La microscopia electrnica ha mostrado partculas de
virus en mltiples rganos de embriones de pollo infectados,
y se ha observado que los virus forman yemas y se acumulan
en grandes cantidades en las clulas acinosas pancretcas
de los embriones (404). Estas partculas, que son altamente
infectantes se diseminan en las evacuaciones de los pollitos
recin nacidos (43). El virus infeccioso tambin existe en
la saliva y hecesde aquellas avesde mayor edad que propor-
cionan una fuente de infeccinn hnri7nnts.1ns.rnntrn" s.v"" (4.1)
442 . Enfermedades de las aves
De ordinario, slo una minora de aves infectadas con
AL V desarrolla LL; las demspermanecen como portadores
y diseminadores. Se ha informado que las aves tolerantes a la
viremia (V + A-) tienen una probabilidad varias veces mayor
de morir de LL que aquellas con anticuerpos (V-A+) (327).
La incidencia de leucosis disminuye con rapidez si se pro-
duce infeccin por vias naturales despus de las primeras
semanas de edad (57); hay diferencias genticas bien esta-
blecidas en la susceptibilidad al desarrollo de LL en pollos
que son por igual susceptibles a la infeccin del virus (97).
Los AL V endgenos (vase Etiologia) suelen transmi-
tirse genticamente en clulas germinales de ambos sexos
(figura 17-24). Muchos resultan genticamente defectuosos
e incapaces de dar origen a embriones infecciosos, pero
algunos no lo son y pueden expresarseen manera infecciosa
ya sea en embriones o en pollos recin nacidos. De este
modo, se transmiten luego de manera similar a los virus
exgenos, aunque la mayor parte de los pollos son por
gentica resistentes a esta infeccin exgena. Los virus
endgenos tienen poca o nula oncogenicidad (250), pero
pueden influir en la respuestadel ave ala infeccin por ALV
(101). La inmunodepresin inducida por el virus de la
infeccin de la bolsa de Fabricio aumenta el indice de
diseminacin del virus de ALV (147).
Patologa
Puede producirse una o ms neoplasias especficas induci-
das por los virus del grupo de leucosis/sarcoma en una
parvada de pollos dado. La presencia de un tumor similar
producido bajo condiciones experimentales, slo es eviden-
cia provisional de que el ave estaba infectada con un virus
de este grupo. Algunos tumores no producen virus, por lo
cual no ha sido posible mostrar que todos los tumores de un
tipo dado son ocasionados por algn virus de este grupo. En
esta seccin de patologa se discutirn las diferentes neopla-
sias, sin referencia a las propiedades virolgicas de los
agentes inductores. Slo se describirn entidades que han
sido reproducidas con virus del grupo de leucosis/sarcoma.
Los promotores fuertes de la expresin de genesen los virus
de leucosis/sarcoma pueden integrarse en muchos lugares
en el genoma del husped. stos tienen luego la capacidad
de aumentar la expresin de genes a contracorriente. Depen-
diendo de donde se integren, pueden originar una completa
variedad de neoplasias y procesos o perturbaciones neopl-
sicas en la fisiologa normal del husped. Algunos virus se
integran ms a menudo en una localizacin que en otra y,
por tanto, tienden a inducir una neoplasia o perturbacin
fisiolgica particular con mayor frecuencia que otras neo-
plasias o perturbaciones.
Padecimientos no neoplsicos
Los pollos, pavos, y aves de la selva que se exponen aciertos
virus de leucosis (RAV-I, RAV-60, MAV-2[0], y los virus
de los subgrupos B y D) cuando son jvenes desarrollan
anemia, hepatitis, inmunodepresin y desgaste: algunos
pueden morir (101, 356, 393). En pollos inoculados con
RAV-I de AL V (173), se inform de miocarditis y de un
sndrome circulatorio crnico. Los pollos inoculados con
RAV- 7 desarrollaron signos neurolgicos incluyendo ata-
xia, letargia y desequilibrio que resultaron de una menin-
(Captulo 17)
goencefalomielitis no supurativa (398). Despus de la in-
feccin in ovo con RAY-l, se manifest una infeccin
persistente del SNC con lesiones inflamatorias y signos
clnicos (136). La anemia se debe a una crisis aplstica en
la mdula sea,en la cual los eritrocitos no incorporl1n hierro
a la hemoglobina y muestran una disminucin en el tiempo
de supervivencia (106), la administracin de anticuerpos
antivirales prevendr la anemia (300). La inmunodepresin
puede implicar atrofia o aplasia de los rganos linfoides,
hipergammaglobulinemia, disminucin de la blastognesis
inducida por mitgeno y de la respuesta de anticuerpos
(356). Es probable que los cambios en el sistemainmunitario
sedebanal cesede la maduracinde las clulasB y a un bloqueo
en el desarrollo de las clulas T supresoras, quiz por inter-
ferencia con la sntesis de interleucina-2 funcional (197,
221). Adems de falta de crecimiento y atrofia de los
rganos linfoides, RAY-7 ocasiona obesidad, elevacin en
las concentracionesde triacilglicridos y colesterol, reduccin
en las concentraciones de tiroxina (hipotiroidismo) y au-
mento de las de insulina (70). La presentacin frecuente de
falta de crecimiento puede relacionarsecon la supresin de la
funcin tiroidea por el virus. A pesarde queno seha examinado
de manera extensa, es probable que los virus de leucosis
tengan efectos fisiolgicos similares en el campo. Es proba-
ble que los efectos fisiolgicos subclnicos contribuyan a la
disminucin en la productividad descrita ms adelante.
La infeccin viral en ausencia de enfermedad franca
puede afectar de manera adversa a la productividad de las
gallinas ponedoras. Gallinas que diseminan virus produje-
ron de 20 a 35 huevos menos por gallina en el gallinero a
los 497 das de edad; maduraron sexualmente de modo
tardo y produjeron huevos ms pequeos, con mayor len-
titud, y con cascarones ms delgados en comparacin con
aquellos que no los diseminaban. La mortalidad por causas
diferentes a las neoplasias fue de 5 a 15% ms alta, la
fertilidad 2.4% menor y la incubabilidad de los huevos de
12.4% ms baja en las que diseminaban virus que en las que
no lo hacan (166). Estos virus tienen efectos similares en
reproductoraspesadasy tambin ocasionaronuna disminucin
consistente,aunquereducida (hasta 5%) en el ndice de creci-
miento del pollo (102, 167). Recientemente,se han revisado
otros estudios acerca de la baja en la productividad de pollos
con infecciones por AL Y, y las consecuencias genticas
(165,203, 359). La existencia de AL Y en el semen no se
relacion con un decremento en su produccin, hubo cierta
evidenciadeun efecto en lacalidad y fertilidad del semen(340).
Leucosis linfoide
Periodo de incubacin
Despus de la inoculacin de embriones susceptibles o de
pollitos susceptibles de l a 14 das de edad (por ejemplo
lnea 151)con una cepa estndar de virus RPL 12 (55), BIS,
F42 (32) o RAV-l, se desarrolla LL entre las 14 y 30
semanas de edad. Con muy poca frecuencia se originan
casos en pollos menores de 14 semanas. Se ha observado
que ciertos virus recombinantesde laboratorio ocasionan leu-
cosis linfoide dentro de 5 a 7 semanas(210), aunque estos
brevesperiodos de incubacin no se encuentran en los brotes
de campo, en los cuales pueden producirse casos encualquier

momento despusde las 14 semanasde edad; sin embargo,
la incidencia suele ser ms elevada hacia la madurez sexual.
Signos
Los signos exteriores de la enfermedad no son especficos.La
cresta puede estar plida, arrugada y ocasionalmente cian-
tica. A menudo hay inapetencia, emaciacin, debilidad,
abdomen agrandado y ocasionalmente las plumas tienen
manchas con uratos y pigmentos biliares. Es frecuente que se
detectea la palpacin crecimiento del hgado, bolsa de Fabricio
o riones, o ambas cosas,y a vecespuede detectarsela natura-
leza nodular de tumores hepticos. Una vez que los signos
clnicos comienzan a desarrollarse, el curso suele ser rpido.
lesiones macroscpicas
Casi invariablemente, el hgado (figura 17-25, vase tam-
bin figura 17-30A), el bazo y la bolsa de Fabricio (figu-
ras 17-26 y 17-30G) se encuentran afectados por tumores
visibles a simple vista. El tamao de los tumores es suma-
mente variable, como tambin lo es el nmero de rganos
afectados, que pueden incluir (adems de hgado y bazo), el
rin, pulmn, gnadas,corazn, mdula seay mesenterio. parecidas a los fibroblastos, que se ha observado que son
Los tumores son blandos, lisos y brillantes; al cortar la
superficie es de color ligeramente grisceo o blanco cremo-
so, y pocas veces tienen reas de necrosis. El crecimiento
Figura 17-25. Lesiones nodulares en el hgado y bazo de ave con LL inoculada al primer da de edad con virus RPL 12. La
bolsa tambin tiene un tumor pequeo.
Enfermedades neop/sicas . 443
puede ser nodular (figura 17-25), miliar o difuso (vase
figura 17-30A), o una combinacin. En la forma nodular,
los tumores linfoides varan de 0.5 mm a 5 cm de dimetro,
y pueden presentarseaislados o en nmeros abundantes. Por
lo general, son esfricos, pero pueden estar aplanados cuan-
do se encuentran cerca de la superficie de un rgano. La
forma granular o miliar, que resulta ms evidente en el
hgado, est constituida por ndulos pequeos mltiples
menores de 2 mm de dimetro y distribuidos de manera
uniforme en toda la extensin del parnquima. En el tipo
difuso, el rgano crece de manera uniforme, es de color
ligeramente grisceo y suele ser muy friable. En ocasiones,
el hgado est firme, fibroso y casi arenoso.
Histopatologa
Microscpicamente todos los tumores son focales y de
origen multicntrico. Aun en rganos que parecen afectados
de manera difusa cuando se examinan macroscpicamente,
el patrn microscpico es de focos coalescentes. Al prolife-
rar las clulas del tumor, ms que infiltrar al rgano, despla-
zan y comprimen sus clulas (figura 17-27). Los ndulos
del hgado suelen estar rodeados por una banda de clulas
restos de clulas endoteliales sinusoidales (181).
Los tumores consisten en agregados de grandes clulas
linfoides que pueden variar ligeramente de tamao, pero
444 . Enfermedadesde las aves (Capitulo 17)

todas estn en la misma etapa primitiva de desarrollo.

Tienen una membrana citoplsmica mal definida, abundan-
te citoplasma basfilo, y un ncleo vesicular en el cual hay
marginacin y agrupamiento de la cromatina y uno o ms
nuclolos acidfilos notables.
El citoplasma de la mayor parte de las clulas tumora-
les contiene una cantidad abundante de RNA, que se tie de
rojo con el verde metil pironina, lo cual indica que las
clulas son inmaduras y se encuentran en rpida divisin
(80). La clula predominante es ellinfoblasto. Los detalles
caractersticos de la clula se pueden apreciar mejor en
frotis fijados hmedos de muestras frescas que han sido
teidas con May-Grnwald-Giemsa, verde metil pironina u
otras tinciones citolgicas.

Ultra estructura
Con poca frecuencia se hallan vacuolasen las clulaslin-
foides de aves con LL, pero se han observado algunas
partculas de virus en gemacin a partir de las mem-
branas plasmticas de los linfoblastos (116, 119). Se han
observado cuerpos de inclusin de la matriz viral intracito-
plsmica en el miocardio de pollos adultos infectadoscon AL V
(171,251).

Figura 17-27. Tumor heptico de un pollo de 20 semanas

de edad, inoculado al da de edad, con RAV-1 de ALV.
Obsrvese el desplazamiento y compresin del parnquima
heptico. 700x. (Martinus Nijhoff.)

Hematologa
No hay cambios consistentes, ni significativos en los ele-
mentos celulares de la sangre circulante. Con poca frecuen-
cia hay casos de leucemia franca en los cuales predominan
los linfoblastos; stos se caracterizan por su gran tamao,
ncleo excntrico grande con cromatina esponjosa, y canti-
dad moderada de citoplasma intensamente basfilo.

Patognesis

Calnek (63), infect pollitos de un da de edad y los examin

Figura 17-26. Tumor grande de la bolsa de Fabricio (B) y
riones (flecha), en un caso de ocurrencia natural de LL en
una gallina adulta
4 a 10 semanas despus. No observ signos clnicos de la
enfermedad, pero encontr lesiones macroscpicas en bazo,
corazn y testculos, y microscpicas en hgado y otros
rganos viscerales as como en las races ganglionares dor-
sales. El bazo estabaligera o moderadamente aumentado de
tama'lo, y de ordinario moteado; los testculos y el corazn
tenan una o ms reas pequeas (de hasta I mm de dime-
tro), traslcidas de color grisceo. Microscpicamente, las
lesiones consistieron de pequeos focos separados o
reas difusas ms grandes de linfoblastos (figura 17-28).
Estas lesiones resultaron transitorias, ya que no fueron
visibles macroscpicamente en aves mayores de 10 sema-
nas de edad y las acumulaciones microscpicas tambin se
 Enfermedades
neop/sicas. 445

redujeron en grado muy notable. Es muy probable que estas

lesiones sean inflamatorias y puedan estar relacionadas con
otros procesos patolgicos no neoplsicos ocasionados por
virus de leucosis, por ejemplo, anemia, hepatitis y emacia-
cin (357, 393). Se han informado de lesiones similares
tempranas en pavos infectados con AL V (131).
Tres lneas de evidencia indican que la LL es una
malignidad del sistma linfoide dependiente de la bolsa. La
primera es que la reseccin de la bolsa evita la LL y que se
produce en aves bursectomizadas qumicamente y trasplan-
tadas con clulas viables (306), de pollos susceptibles por
gentica, pero no de pollos resistentes genticamente al
desarrollo tumoral (310). Los siguientes tratamientos apli-
cados a las aves infectadas con ALV, destruyen de manera
eficaz la bolsa de Fabricio y eliminan la LL: La bursectoma
quirrgica entre un da y los cinco meses de edad (290), el
tratamiento de embriones o polluelos criados con andrgenos
ya sea por inoculacin o en los alimentos (45), la alimenta-
cin con anlogos de andrgenos (Mibolerone) que tienen
poco efectoandrognico,o ninguno (209, 321), la bursec-
toma qumica con ciclofosfamida (306) y la infeccin de
la bolsa de Fabricio de las 2 u 8 semanas (74, 304). La
timectoma no tiene algn efecto en el curso de la enfermedad.
El examen histopatolgico de la bolsa ha proporciona-
do la segundalnea de evidencia. Los cambios en los folculos
aislados de bolsa pueden observarse tan tempranamente
como hacia las dos semanasde edad; hacia las siete semanas
hay folculos anormales en las bolsas de la mayor parte de
los pollos infectados (figura 17-29) (4, 253, 303). Gran
parte de los ndulos tumorales se originan por transforma- Figura 17-28. Lesiones en pollos jvenes inducidas por virus
cin de un nmero limitado de clulas; o sea, son clonales de leucosis. Corazn de pollo de cuatro semanas infectado
(89, 253). Al proliferar las clulas transformadas, los fo- con RIF3. Acumulaciones difusas de clulas linfoides entre
lculos afectados crecen con clulas uniformes similares a fibras miocrdicas. 430x. (Calnek.)
blastos con un citoplasma pironinofilico, y hay una prdida
de diferenciacin entre la corteza y la mdula. Los folculos persiste ms tiempo en los linfocitos bursales que en otros
anormales se expanden y desplazan folculos bursales tejidos hematopoyticos (5) y las clulas de la bolsa de
normales adyacentes de las 16 a 24 semanas de edad y Fabricio son las clulas blanco que se transforman neopl-
cuando menos, es visible un tumor macroscpico de la sicamente. Los macrfagos medulares pueden ser importan-
bolsa. Las clulas constitutivas de los folculos anormales tes en la transmisin de la infeccin a las clulas linfoides
son similares a los de los tumores de LL de la bolsa y de (172). Las clulas blanco deben haberse diferenciado hasta
otros rganos viscerales. Los tumores metastsicos en las cierto grado (o sea, no son clulas madre), ya que la bursec-
vsceras suelen tener los mismos fragmentos de DNA que toma qumica parcial destruir las clulas blanco de LL
los tumores de la bolsa de las mismas aves, lo cual apoya la antes que clulas madre para la respuestainmunitaria (306).
idea de que fueron de origen bursal (89). Las necropsiasefec- Sin embargo, las clulas blanco deben ser residentes de la
tuadas en pollos que mueren de LL han mostrado tumores bolsa, ya que la bursectoma hasta los cinco meses de edad
macroscpicosde la bolsa en casi todos los casos(45, 80, 113). eliminar la enfermedad (290).
Los estudios de inmunofluorescencia proporcionan Los estudios de biologa molecular indican que un gen
una tercera lnea de evidencia. Las clulas de los tumores promotor viral activa a un gen c-myc del husped en clulas
de LL, tumores trasplantables, y lneas celulares linfoidcs B, y produce como resultados simultneamente transforma-
cultivadas in vitro, tienen marcadores de clulas B (81,279) cin neoplsica e interferencia con el cambio intraclonal
e IgM en su superficie (254). normal de la produccin de inmunoglobulina de la clula B
Aunque pueden transformarse las clulas blanco en la de IgM a IgG (89). El gen c-myc del husped est presente
bolsa de la mayor parte de las aves, slo unas cuantas en todos los animales, y es la contraparte celular de un gen
desarrollan LL (80). Por consiguiente, algunos tumores identificado primero en el virus MC29 de la mielocitoma-
temprano s deben presentar regresin. Otros tumores crecen tosis. Sin embargo, la inoculacin experimental de RAV-l
y las clulas ingresan al sistema vascular e inician focos deALV en embriones de pollo con 9a 13 das de edad, puede
metastsicosen otros rganos viscerales. Hacia ms o menos originar el desarrollo rpido de LL, en la cual la insercin
el tiempo de la madurez sexual (16 a 24 semanasde edad), proviral activ la expresin del gen c-myb (293, 294).
la afectacin del tumor es tan extensa que las aves mueren. La promocin puede ser inducida por otros virus, tales como
Por tal razn, aunque los ALV se multiplican en mu- los virus de la reticuloendoteliosis (vase Reticuloendote-
chos tejidos y rganos del cuerpo (119,319), la infeccin liosis), o se origina de manera espontneaen ciertas parvadas
446 . Enfermedades de las aves (Captulo 17)

Figura 17-29. Transformacin linfoblstica en un folculo bursal simple en pollo con LL. Todos los folculos circundantes son
histolgcamente normales en este corte y en otros de pollo de 16 das de edad infectado con virus RPL 12 al nacer Verde
metil pronina. 40x. (Dent, J Natl Cancer Inst.)

libres de virus (89). As, l~ clulas tumorales tienen IgM
en su superficie y no IgG o 19A (81). La IgM puede ser hetero-
gnea y producirse en cantidades excesivas, en particular
tardamente en la enfermedad (351). Adems, las pruebas
llevadas a cabo con virus de subgrupo B (pero no de
subgrupo A), ocasionaroninmunosupresin de clula T (329).
Se encontr que el serotipo 2 de MDV aumentaba el
desarr,ol.i de LL en ciertas lneas de ~ollos, luego de la
exposIcIn a A~V despus de la eclo.sl~n (1., 1.40,.141,
142). Los estudIos moleculares y de hlbndacln In sltu de
la bolsa de pollos coinfectados con ALV y el s~rotipo 2
de MDV, probharon que ell MD
l v se elncuentmtirelacldonado de
b miento. El virus de cepa R ocasiona una respuesta mucho
manera estrec a con c u as ursa es trans orma as, pero.
11 . t ti (164 232) R . t
no con aque as Sin rans ormarse
estudios in vitro, tambin demuestran
, . eclen es
que el serotipo 2 de
MDV puedeincrementarla expresingnicatantode ALV
como de RSV (16 302 375).
, ,
determinante mayor, ya sea que la cepa viral carezca de
oncogen viral, induciendo eritrobl~sis mediante la acti-
vacin de un promotor de insercin del oncogen celular,
c-erbB, por lo generol con un prolongado periodo de latencia
(161,220), o ya sea que el virus sea una cepa de transfor-
macin aguda que posee oncogenes virales. Despus de la
inoculacin lA de virus de la cepa RPL 12 de transformacin
lenta en pollitos susceptibles de un da de edad, el periodo
de incubacin vari de 21 a 110 das (55). Con la inocula-
cin IV en embriones de 11 dias de edad se han encontrado
ocasionalmente pollitos con eritroblast~sis durante el naci-
. .
ms rpIda, y en algunos expenmentos las aves Inoculadas
.
con d?sls altas .han mu~rto todas entre los 7 y 12 dias
postenoresa la inoculacIn (22). Las cepasde campoy el
pasaje de virus en el cultivo celular inducen eritroblastosis
despus de un prolongado periodo de incubacin (48). El

Eritroblastosis pasaje de donadores con eritroblastosis, acorta de manera

Periodo de incubacin
En el periodo de incubacin influyen el origen y la cepa del
virus, dosis y v!a de inoculacin, as! como edad y constitu-
cin gentica del husped. Es probable que exista un factor
considerable el periodo de incubacin (156).
Otras cepas de virus que producen eritroblastosis com-
prenden F42 (32), ES4, cepa 13 (22). Los casos de campo
suelen suceder en aves mayores de tres meses de edad. Los
virus del tipo de RPL12 y F42 no son defectuosos, mientras
que los ES4 y R lo son (177).

Signos
Los signos ms tempranos son letargia, debilidad general y
ya sea una ligera palidez o cianosis de la cresta; al avanzar
la enfermedad puede aumentar la palidez o cianosis. De
ordinario, hay debilidad, emaciacin y diarrea, y puede
presentarse una hemorragia profusa de uno o ms foliculos
de las plumas. El crso varia desde unos cuantos dias hasta
varios meses.En casosde anemia intensa, las crestaspueden
volverse ligeramente amarillas o casi blancas.
Lesiones macroscpicas
En las aves que mueren con cualquiera de las clases de la
enfermedad, por lo comn hay una anemia general, que a
menudo se acompaa por hemorragias petequiales en varios
rganos o msculos, tejidos subcutneosy visceras. Pueden
observarse trombosis, infarto y rotura del higado o del bazo.
Es posible que haya edema subcutneo de pulmones, hidro-
pericardio, y ascitis, y un cogulo fibrinoso en la superficie
ventricular del higado (figura 17-308).
La alteracin macroscpica ms caracteristica es el
crecimiento difuso del higado y del bazo y, en menor grado,
de los riones. Estos rganos suelen tener un color que vade
rojo cereza a caoba oscuro, y son blandos y friables (figura
17-308). El higado puede estar finamente moteado por
degeneracin alrededor de las venas centrales de los lobuli-
lIos. La mdula sea es hiperplsica, muy blanda o acuosa,
con sangre de color rojo oscuro o rojo cereza y a menudo
tiene hemorragias.
En casosde anemia intensa, de ordinario se atrofian los
rganos viscerales y los rganos del sistema inmunitario, en
particular el bazo.
Histopatologa
El examen microscpico de la mdula sea en los primeros
casos, muestra sinusoides sanguneos llenos con eritroblas-
tos en rpida proliferacin que no maduran. En los casos
avanzados, la mdula sea se encuentra constituida por
lminas de eritroblastos homogneos con islotes pequeos
de actividadmielopoyticay poco o ningntejido adiposo.
En el caso de anemia concurrente, puede ser menor el
nmero de clulas eritropoyticas.
Las alteraciones en los rganos viscerales se deben
principalmente a hemostasia ocasionada por una acumula-
cin de eritroblastos en los sinusoides y capilares sangu-
neos (figura 17-31). Esto origina dilatacin de los
sinusoides, la cual es en particular evidente en el hgado, el
bazo y la mdula sea. Al continuar este proceso, los sinu-
soides se agrandan de manera considerable, produciendo
atrofia por presin del parnquima. En el hgado, tambin eritroblastoss (v-erbB) y algunas cepas tambin tienen un
puede presentarse una degeneracin terminal y aun necrosis
de las clulas hepticas situadas alrededor de las venas
centrales a causa de una anoxia local. Aunque las acumu-
laciones de eritroblastos pueden ser muy extensas, siempre
permanecen totalmente intravasculares, a diferencia de lo
que sucede en la LL y en la mieloblastosis.
Pueden producirse grados variables de anemia. A ve-
ces no hay eritroblastosis y puede haber slo una anemia
intensa. La eritroblastosis extramedular es comn.
Enfermedades neoplsicas . 447
La clula primaria afectada es el eritroblasto. La clula
tiene un gran ncleo redondo con cromatina muy fina y 1 o
2 nuclolos, y una gran cantidad de citoplasma basfilo. Se
aprecia un halo perinuclear, vacuolas y ocasionalmente
grnulos finos. La clula es de forma irregular y a menudo
tiene seudpodos. Los eritroblastos tienen marcadores fisio-
lgicos que los identifican como miembros de la serie
eritroctica (vase Diagnstico diferencial).
Ultra estructura
Se han practicado mltiples estudios de las clulas primiti-
vas en la eritroblastosis inducida por distintas cepasde virus,
incluyendo laR (22,23) y laRPL12 (116). Los eritroblastos
neoplsicos en los tejidos, bazo y mdula sea, son indistin-
guibles en su mayor parte de las clulas correspondientes
del ave normal, excepto por el hecho de que pueden haber
partculas de virus en los espacios extracelulares y dentro de
las vacuolas interiores de las clulas. En los eritroblastos
de la sangre circulante, as como en el cultivo celular, hay
una incidencia elevada en la actividad de la membrana, con
vacuolizacin del citoplasma y gemacin de partculas vi-
rales de la membrana celular. Slo a veces se observan
estructuras aberrantes en los eritroblastos (116).
Hematologa
Los cambios en la sangre reflejan aquellos que se producen
en otros rganos como el hgado, el bazo, la mdula sea, y
dependen en gran parte del grado de anemia o leucemia.
Cuando hay anemia intensa, la sangre es acuosa y de color
rojo plido y se coagula con lentitud. En contraste, los casos
agudos tal vez no muestren alteraciones macroscpicas
aparentes, aunque de ordinario la sangre tiene un aspecto
rojo oscuro con una nubosidad como de humo. Los frotis
sanguneos teidos muestran un nmero variable de eritro-
blastos (vase figura 17-300). stos varan en su grado de
madurez, desde un eritroblastotemprano, que constituye la
clula predominante, hasta las diversas etapas de los eritro-
citos policromos. Las clulas ms maduras a menudo se
presentan tempranamente en el curso de la enfermedad o
durante la convalecencia, si es que se producen.
La serie tromboctica de clulas puede estar un tanto
aumentada y ms inmadura. Oe manera similar, en la mayor
parte de los casos que se desarrollan naturalmente se pre-
sentan clulas inmaduras de la serie mieloctica en la circu-
lacin perifrica. Ocasionalmente son tan sobresalientes
como los eritroblastos.
Patognesis
Los virus de la eritroblastosis transformante aguda contie-
nen el gen especfico transformante erbB para los virus de
segundo gen, el v-erbA, que bloquea al precursor eritroide
de diferenciacin celular (89, 177, 180).
Los ALV de transformacin lenta que carecen de un
oncogen viral, inducen eritroblastosis al insertar un gen pro-
motor adyacente al oncogen celular c-erbB (161, 220).
Durante la induccin de la eritroblastosis de este modo,
pueden generarsenuevos virus de eritroblastosis que poseen
genes virales erb, mediante la recombinacn de los genes
de la clula husped con los genes ALV (196).
448 . Enfermedadesde las aves
Muchos virus de leucosis, en particular los de los
subgrupos B y D, pueden inducir una anemia que puede ser
independiente de la neoplasia; o sea, puede producirse en
ausencia de proliferacin neoplsica, o de manera concu-
rrente a ella (357). Hay evidencia de que el potencial de
estos virus inductores de anemia se debe a virus colabora-
dores no defectuosos (180).
Cuando se expone de modo artificial a aves a cepasque
provocan eritroblastosis, las primeras alteraciones se en-
cuentran en tres das como focos de eritroblastos proli-
ferantes en los sinusoides de la mdula sea. Hacia el
sptimo da, las clulas primitivas alcanzan la sangre circu-
lante y se presentan algunos focos de eritropoyesis en los
sinusoides del hgado y del bazo. Los eritroblastos conti-
nan acumulndose en los sinusoides hepticos hasta la
muerte del husped. Esto puede producirse dentro de los
primeros das de aparicin de los eritroblastos en la sangre,
aunque en la mayor parte de los casos que se producen de
manera natural la enfermedad progresa con mucho ms
lentitud (298).
Mieloblastosis
Periodo de incubacin
La cepa ms estudiada del virus que induce mieloblastosis
de manera predominante es la BAI-A. Las lneas de virus
son defectuosasy contienen virus colaboradoresde subgrupos
tanto A como B (205). Despus de la inoculacin de polli-
tos de un da de edad con altas dosis de virus, pueden
observarse cambios en la sangre en 10 das y, las aves
mueren pocos das despus. La mortalidad contina por
alrededor de un mes y despus de ste se producen slo
pocas muertes (56,125). El virus E26 (177) tambin induce
de modo predominante mieloblastosis.
Signos
Son similares a los de la eritroblastosis.Al principio hay letlr-
gia, debilidad general y ligera palidez de la cresta Al desa-
rrollarse el padecimiento, estos signos se vuelven muy
manifiestos y se observa inapetencia, deshidratacin pro-
nunciada, emaciacin y diarrea. Puede haber hemorragia
de uno o ms de los folculos de las plumas a causa de
deficiencia de la coagulacin de la sangre.El curso es suma-
mente variable, pero en general, es ms prolongado que en el
caso de la eritroblastosis.
Lesiones macroscpicas
De ordinario hay anemia. Los rganos parenquimatosos se
encuentran agrandados y friables, pero en los casoscrnicos
el hgado puede encontrarse firme. Se pueden presentar
ndu!os tumorales difusos de color gris en el hgado y a
veces en otros rganos visceral es. La mdula sea suele ser
firme y de color gris rojizo a gris. En los casos avanzados,
hay infiltraciones grisceas en el hgado, bazo y riones, que
suelen ser difusas, pero a menudo dan un aspecto moteado
o aun granuloso al rgano (figura 17-30C).
(Captulo 17)
Histopatologa
El examen microscpico de los rganos parenquimatosos
muestra acumulaciones intravasculares y extravasculares
masivas de mieloblastos con una proporcin variable de
promielocitos (figura 17-32). La infiltracin y la prolifera-
cin son en particular extensas fuera de los sinusoides y
alrededor de las vias portales de los lobulillos del higado.
Por tanto, hay un reemplazo de grado muy manifiesto de los
tejidos originales por las clulas patolgicas, en contraste
con la leucocitosis intravascular considerablemente unifor-
me que se encuentra en la eritroblastosis. La intensa activi-
dad mieloblstica en la mdula sea se limita a las reas
extrasinusoidales.
Las caracteristicas patolgicas y hematolgicas, tanto
de la eritroblastosis como de la mieloblastosis se superpo-
nen en muchos casos que se desarrollan de manera natural.
Ultraestructura
En los mieloblastos circulantes de aquellas aves con mielo-
blastosis inducida por BAI-A, slo se hallan con poca
frecuencia partculas virales, y en ese caso, en nmeros
reducidos en vacuolas claras (22, 116). No obstante, los
elementos reticulares y fagocticos del bazo y de la m-
dula sea a menudo estn empacados con partculas vira-
les. Cuando los mieloblastos son transferidos al cultivo
celular, se encuentra un nmero grande de lisosomas en
el citoplasma. Despus de cierto tiempo en el cultivo celular,
pueden verse partculas virales en los lisosomas, en vacuo-
las y en gemacin de la membrana celular. No pueden
observarse otros cambios en estas clulas.
Hematologa
La mieloblastosis se caracteriza por una leucemia espec-
tacular (vase figura 17-30E). Pueden tener hasta dos mi-
llones de mie.loblastos/mm3 en la sangre perifrica. Pueden
constituir 75% de todas las clulas sanguneas; por consi-
guiente, en la centrifugacin puede haber ms "capa leuco-
ctica" que eritrocitos. Los mieloblastos son grandes clulas
con citoplasma claro ligeramente basfilo y un ncleo grande
que contiene de l a 4 nuclolos acidfilos, que no suelen
teirse de manera notable. A menudo hay tamJ)in promie-
locitos y mielocitos; pueden identificarse con facilidad por
Figura 17-30. Comparacin de leucosis. A. Leucosis linfoide
Forma difusa que afecta al hgado; la lesin es indistinguible
macroscpicamentede las de la EM. B. Eritroblastosis. Hga-
do y bazo crecidos de color rojo cereza Ntese el exudado
fibrinoso. C. Mieloblastosis. Ntese el hgado crecido de
color rojo-gris. D. Eritroblastosis. Vea el citoplasma basfilo
y el halo perinuclear. Frotis de sangre, Giemsa, 975x. E.
Mieloblastosis. Los mieloblastos son de manera lgera ms
pequeos que los eritroblastos; el citoplasma no es tan
basfilo, el ncleo es menos vesicular, y los nuclolos no
son tan frecuentes ni notables. Frotis de sangre, Gemsa,
975x. F. Mielocitomatosis. Observe los mielocitos empaca-
dos con grnulos acidfilos.Cortede tumor, Giemsa. 975x.
(Beard.) G. Tumores de LL en la bolsa de Fabricio (de la
misma ave que el hgado mostrado en A. H. Tumor de leu-
cosis mieloide en la superficie del crneo. (Peckham.)
450 . Enfermedades de las aves
Figura 17-31. Eritroblastosis. Snusoides hepticos llenos
de ertroblastos en ave de 40 das de edad despus de la
inoculacin con la cepa MC29 del virus de leucosis. 280x.
(Beard.)
Figura 17-32. Mieloblastosis. Distribucin de mieloblastos en
el hgado de ave con leucemia mieloblstica 19 das despus
de la inoculacin con virus de BAI-A. 280x. (Langlois.)
(Capitulo 17)
medio de su granulacin especfica, la cual en las manifes-
taciones tempranas es principalmente basfila.
La enfermedad puede resultar en anemia secundaria.
Cuando esto sucede, suelen haber eritrocitos policromos y
reticulocitos. Esta anemia secundaria se distingue con faci-
lidad de los padecimientos en los cuales la eritroblastosis y
la mieloblastosis se presentan juntos, ya que en el ltimo
caso hay formas blsticas de ambas series celulares en la
sangre circulante.
Patognesis
El gen v-myb del virus desempefia una funcin en la mielo-
blastosis similar a la efectuada por el gen v-erbB en la
eritroblastosis, descrita antes (133, 246). El rgano blanco
del virus causal es la mdula sea y la primera alteracin
neoplsica es bajo la forma de m)tiples focos d,emieloblas-
tos proliferantes en reas extrasinusoidales. Estos crecen
con rapidez, sustituyen a los elementos normales de la
mdula sea, y se diseminan al interior de los sinusoides.
Esto es continuado, quiz dentro del plazo de un da, por
una leucemia e invasin de otros rganos por los mieloblas-
tos (222). Estudios in vitro han confirmado a los mieloblastos
como las clulas blanco para la transformacin por la cepa
BAI-A de AMV (30).
Mielocitomatosis
Periodo de incubacin
La mielocitomatosis inducida por virus, por lo general tiene
un periodo de incubacin ms prolongado que la eritroblas-
tosis y la mieloblastosis, inducida por las cepas virales
transformantes pero ms breve que la LL. Mediante la
inyeccin IV de MC29 a pollitos, se obtuvieron mielocito-
mas en 3 a II semanas (242). No se conoce el periodo de
incubacin en los casosde campo, pero la mayor parte de los
casos se desarrollan en aves inmaduras. Mathey (234),
observ un brote en una parvada de pollos de engorda de
seis semanasde edad. El virus CMII tambin induce mielo-
citomas (177). La mielocitomatosis inducida por la cepa
HPRS-I03 de ALV, que carece de un oncogen viral, tiene
un prolongado periodo latente (tiempo promedio a la muerte
de 20 semanas)(12, 284). Sin embargo, el tiempo promedio
hasta la muerte con la cepa variante 879 de transformacin
aguda de HPRS-I03, de la cual se crea que portaba un
oncogen viral, fue de nueve semanas (286).
Signos
Los signosgeneralesson similaresa los de la mieloblas-
tosis. Adems, el crecimiento esquelticode mielocitos
puede producir protuberanciasanormalesen la cabeza,
trax y piernas.El curso es sumamentevariable y por lo
comnprolongado.
lesiones macroscpicas
Los tumores son distintivos y se pueden reconocer al
examen macroscpico con cierto grado de certeza. Se desa-
rrollan caractersticamente en la superficie de los huesos,

relacionados con el periostio y el cartilago vecino, aunque
puede estar afectado cualquier tejido u rgano. Los tumores
se desarrollan a menudo a nivel de las uniones costocondra-
les de las costillas, esternn interno y huesos cartilaginosos
de la mandbula y de los orificios nasales. Tambin se
afectan con frecuencia los huesos planos del crneo (figu-
ra l7-30H). Los mielocitomas son oscuros, de color amari-
llo-blanco, blandos y friables, o con aspecto caseoso, y
difusos o nodulares. A veces se encuentran recubiertos por
una capa delgada de hueso, la cual se rompe con facilidad.
Los tumores mltiples son comunes y suelen ser simtricos
bilateralmente.
Histopatologa
Los tumores estn constituidos por masas compactas de
mielocitos notablemente uniformes y con muy poco estoma
(vase figura 17-30F). Las clulas tumorales son similares
a los mielocitos normales que se encuentran en la mdula
sea. Sus ncleos son grandes, vesiculosos y de ordinario
se localizan excntricamente y es frecuente la presencia de
un ncleo no distintivo. El citoplasma estempacado de ma-
nera apretada con grnulos acidfilos, que suelen ser esf-
ricos. Cuando se tien preparacioncs de tumorcs frescos con
May-Grnwald-Giemsa, se presentan grnulos de eolorrojo
brillante (vase figura 17-30F)(242). En el hgado, los
mielocitos se acumulan en los senos, invaden los cordones
acinosos y destruyen y reemplazan a los hepatocitos. Un
atributo principal de los mielocitos neoplsicos es la forma-
cin de crecimientos cohesivos, organizados e invasivos en
los rganos parenquimatosos (25).
Ultra estructura
Las caractersticas ultraestructurales de las clulas y el
mielocitoma y de la mielocitomatosis (242), varan desde
las de los mielocitos bien diferenciados hasta aquellas de los
mielocitos indiferenciados, no granulosos. Los mieloci-
tos con grnulos que se tien de rojo con May-Grnwald-
Giemsa, no difieren de modo notable en ultraestructura de
suscontrapartesde mielocitos normales. Las clulas sin grnu-
los exhiben una estructura primitiva parecida, pero no idn-
tica, a la de las clulas progenitorasmieloides. Estosmielocitos
son esencialmente idnticos a las clulas de origen en los
cultivos de mdula seatratados con virus de la cepa MC29.
Las caractersticas principales son un aspecto granuloso
singular de citoplasma relacionado con un contenido eleva-
do de ribosomas, polisomas y protena; retculo endopls-
mico rugoso esparcido; ncleo relativamente pequeo con
nucleoplasma que contiene alguna cantidad (pero no predo-
minante) de cromatina difusa y dispersa; y un nuclolo de
manera considerable crecido de estructura ordinaria. En
cuanto a estructura y comportamiento, estasclulas son muy
diferentes de los mieloblastos inducidos por el virus BAI-A.
Hematologa
La enfermedad es esencialmente aleucmica, pero a veces
se relaciona con eritroblastosis. En algunas aves, en especial
en la enfermedad de laboratorio, puede haber una leucemia
distintiva de clulas mieloides granulosas o no granulosas
(figura 17-33).
Enfermedades
neoplsicas. 451
Patognesis
El gen v-myc del virus interviene en la mielocitomatosis
similar a los de los genes v-erbB y v-myb en la eritroblasto-
sis y en la mieloblastosis(133, 246). Las alteraciones ms
tempranas se originan en la mdula sea, en la cual hay
acumulacin en los espacios intersinusoidales, principal-
mente por mielocitos y destruccin de paredes sinusoidales.
Mientras que en el ave normal, los espacios intersinusoida-
les contienen clulas de la serie mieloide en distintas etapas
de desarrollo, en la mielocitomatosis los espacios contienen
esencialmente slo dos tipos de clulas: la clula primitiva
similar al hemocitoblasto (clula mieloide progenitora) y la
clula neoplsica (el mielocito). Esta ltima parece surgir
de modo directo de la clula madre y la diferenciacin se
detiene con mayor frecuencia a nivel de mielocito no gra-
nuloso, pero tambin del granuloso (242). Los mielocitos
no granulosos son distintivamente diferentes de los
mieloblastos respecto a morfologa y en potenciales de
crecimiento in vitro; los mieloblastos proliferan de manera
duradera en los cultivos, pero los mielocitos persisten slo
unos cuantos das. (Las neoplasias constituidas por mielo-
citos no granulosos pueden derivarse por transformacin
neoplsica de la clula madre comn, que da origen a
granulocitos y macrfagos; o sea, pueden llamarse con
mayor frecuencia sarcomas histiociticos.) Los mielocitos
proliferan y pronto exceden el crecimiento de la mdula
sea. Se forman tumores por expansin del crecimiento de
la mdula sea, de tal modo que en algunos casos pueden
aglomerarseneoplasias grandes a travs del hueso y exten-
derse a travs del periostio. Puedenproducirse tumores extra-
medularespor metstasis.Se ha desarrollado un mielocitoma
trasplantable (223).
Hemangioma
Periodo de incubacin
Despus de la inoculacin experimental en pollos jvenes
con cepas de virus de campo (156), se presentaron heman-
giomas en tres semanas a cuatro meses. Se ha encontrado
que la mayor parte de los aislamientos o cepas virales
ocasionan hemangiomas (40, 155). Estos tumores se han
hallado en aves de edadesdistintas. En los brotes naturales,
la mayor parte de la mortalidad por hemangiosarcoma se
produjo de los 6 a 9 meses (58). Se ha informado de la
induccin de angiosarcomas pulmonares por los virus de
leucosis aviar del subgrupo F de ALV (220, 344).
Signos
De ordinario,hay hemangiomasaisladosen la piel, aunque
esfrecuentela multiplicidad primaria.Cuandose rompela
paredse producea continuacinuna hemorragiaprofusa.
Las plumascercanasal tumor estnteidascon sangrey el
avepuedevolversepliday morir por exsanguinacin.
Lesiones macroscpicas
Los hemangiomas en la piel o en la superficie de los rganos
viscerales pueden describirse mejor como "ampollas de
452 . Enfermedades de las aves
Figura 17-33. Mielocitomatosis. Mielocitos granulados en
frotis sanguineo de ave 23 dias despus de inoculacin con
cepa MC29 de virus de leucosis 750x. (Beard.)
Figura 17-34. Hemangioma de la serosa de la molleja de
ave inoculada con virus RPL 12. Ntense los ndulos tumo-
rales y circunscritos. (Gross, J Natl Cancer Inst.)
(Captulo 17)
sangre"(figura 17-34). Los pollos con hemangiomasrotos
de la piel puedenencontrarsesumamenteanmicos.A me-
nudo, se encuentrancogulosde sangreen los tumores
viscerales.
Histopatolog a
La fonna cavernosa se caracteriza por espacios sanguneos
ampliamente distendidos con paredes delgadas constitui-
das por clulas endoteliales (figura 17-35). Los hernangio-
mas capilares son masas slidas que varan de color de rosa
grisceo a rojo. El endotelio puede proliferar en masas
densas (hemangioendotelioma), dejando ms hendidu-
ras para los conductos sanguneos (figura 17-36); fonnar
una masa entrecruzada de espacios capilares; o crecer para
constituir cordones con soporte de colgena, con espacios
de sangre ms grandes intercalados. En general, los tumo-
res de la piel son ms encapsulados y tienen ms trabculas
que los tumores viscerales.
Ultra estructura
No sehanobtenidoinfonnesacercade estudiosde micros-
copiaelectrnicaen cuantoa hemangiomas.
Hematologa
El cuadro sanguneo es normal en los casosno complicados.
Cuando el tumor se ha roto, puede haber signos de
anemia. Los hemangiomas frecuentemente se producen en
conjuncin con la eritroblastosis y meiloblastosis.
Patognesis
Los hemangiomas son tumores del sistema vascular y, como
tales, suelen afectar a todas las capas de los vasos sangu-
neos. En algunos casos el endotelio puede proliferar ms
que el tejido de sostn. A veces, las clulas anaplsicas
primitivas pueden diferenciarse hacia hemocitoblastos, por
lo cual puede producirse una eritropoyesis considerable en
estos crecimientos. El anlisis de la secuencia de un virus
aviar inductor de hemangioma, aislado a partir de gallinas
ponedoras, revel elementos nicos tanto en el gen env
como en LTR, que probablemente ocasionan sus caracters-
ticas biolgicas ypatgenas (59).
Nefroma y nefroblastoma
Los tumores del rin inducidos por el virus de la leucosis
son de dos tipos distintos: nefroblastoma de tipo del com-
plejo del tumor de Wilm, y crecimientos adenomatosos o
carcinomatosos de morfologa sumamente variada. En los
estudios que se han descrito hasta el momento, se han
producido nefroblastomas de manera experimental slo con
el virus BAI-A de mieloblastosis (25,56) y con el virus
relacionado a la mieloblastosis, MAV-2 (N) (390) Y la
cepa viral 1911 (286), mientras que slo los crecimientos
adenomatosos o carcinomatosos relativamente simples,
pero extensos, se relacionan con infeccin por todas las
otras cepasde virus: MC29 (25), ES4 (68), virus de sarcoma
MH2 (69), Y virus de sarcoma de Murray-Begg HPRS-1 03
(284) Y varios virus aislados de campo (155).
 Enfermedades
neoplsicas . 453

Periodo de incubacin

Los tumores suelen hallarse a la necropsia de aves que

mueren o son sacrificadas, debido a los aspectos generales
de la enfermedad. En campo, es poco comn que se obser-
ven tumores renales en aves mayores de cinco semanas.Los
nefroblastomas inducidos por BAI-A pueden alcanzar una
incidencia de 60 a 85% en aves que no mueren de mielo-
blastosis (56). La mayor parte de los casos se detectan en
aves entre 2 y 6 meses de edad.
El crecimiento carcinomatoso, como el que origina la
cepa MC29, se encuentra tan pronto como a los 18 das, o
tan tardamente como a las siete semanas, despus de la
infeccin con el virus. La incidencia en los pollos inocu-
lados puede ser de 60% o mayor, pero no se conoce la de
las aves que se cran en campo.

Signos

En los casos sin complicaciones, no hay signos mientras los

tumores son pequeos. Al crecer el tumor, suelen observarse
emaciacin y debilidad general. Puede producirse parlisis,
cuando el tumor ejerce presin sobre el nervio citico.

lesiones macroscpicas
Los nefroblastomas pueden variar desde ndulos pequeos,
de color gris rosado, incluidos en el parnquima del rin,
hasta grandes masas lobuladas de color gris amarilIento, que Figura 17-35. Hemangioendotelioma cavernoso del mesen-
sustituyen la mayor parte del tejido renal (figura 17-37). terio. (Feldman y Olson.)
A menudo, los tumores son pedunculados y pueden estar
conectados con el rin slo por un delgado tallo vascular

Figura 17-36. Endotelioma en el hgado de ave inoculada con vrus de leucosis RPL30. Oclusin de vena porta por crecimiento
interior de clulas fusiformes del vaso sanguneo. 250x. (Fredrickson and J Natl Cancer Inst.)
454 . Enfermedadesde las aves (Captulo 17)

fibroso. Los tumoresgrandescon frecuenciason quisticos

y puedenafectarambosriftones.

Histopatologia
En los nefroblastomas, es asombrosa la variacin histo-
lgica entre los distintos tumores, o reas del mismo tumor,
(figura 17-38). De ordinario, hay una proliferacin
neoplsica de los elementos tanto epiteliales como mesen-
quimatosos, aunque su proporcin y diferenciacin cam-
bian ampliamente. Las estructuras epiteliales varan
desde tbulos crecidos con epitelio invaginado y glom-
rulos mal formados, a travs de masasirregulares de tbulos
distorsionados, hasta grupos de clulas grandes, irregu-
lares, cuboides, indiferenciadas con poca organizacin tu-
bular. En particular en los tumores inducidos por virus de la
mieloblastosis aviar BAI-A, de AMV, los crecimientos epi-
teliales pueden estar incluidos en un mesnquima laxo o
en un estroma sarcomatoso franco. Pueden haber islotes
de estructuras de epitelio escamoso estratificado queratini-
zado (perlas),cartlagoo hueso(204). Sepuedenproducir
mltiples tumores primarios, pero las metstasis no son
frecuentes.
Los crecimientos adenomatosos y carcinomatosos o
nefromas a menudo afectan ambos rifiones. Muchos se
encuentran recubiertos por quistes simples o mltiples y
masivos. Varan desde unos cuantos ndulos pequefios has-

Figura 17-38. Nefroblastoma. El ave fue inoculada al primer

da de edad con preparacin clonada de AVM (SAl-A).
Ntense la multiplicidad primaria de tumores de dos tipos
distintos en reas diferentes (flechas). 20x.

ta docenas de crecimientos que afectan la totalidad del

rgano.
Los tumores tambin varan de manera considerable
en su aspecto microscpico. En los adenocarcinomas tubu-
lares, con frecuencia se originan glomrulos primitivos
anormales en cantidades abundantes entre los tbulos anor-
males. Los adenocarcinomas qusticos papilares son fre-
cuentes. A veces, se desarrollan neoplasias carcinomatosas
slidas con poca evidencia de tbulos renales (26, 242).
Pocas veces hay cartlago, y nunca se encuentran otros
tejidos tumoraIes mesenquimatosos. A veces se originan
hemangiomas y endoteliomas en los nefromas.

Figura 17-37. Nefroblastoma. El ave fue inoculada al primer
dia de edad con AMV (BAI-A).
Ultraestructura
En los elementos nefrnicos epiteliales de los nefroblasto-
mas inducidos por el virus BAI-A (22), se observan en
ocasiones estructuras citoplsmicas aberrantesen agregados
pequeos o grandes. Las partculas virales hacen gemacin
de las membranas celulares de las clulas epiteliales,
elementos fibroblsticos del estroma y condrocitos. Los ele-
mentos sarcomatosos estn constituidos por clulas simila-
res en morfologa a las de otros sarcomas aviares. Se han
observado partculas de virus en gemacin de clulas epite-
liales en cistoadenomas y adenocarcinomas inducidos por
el virus de la mielocitomatosis de cepa MC29 (242).
Las grandes acumulaciones de partculas en los espa-
cios en los quistes y tbulos probablemente se relacionaron
con una falta de drenaje tubular y glomerular.

Hematologa
Los casosno complicadosson aleucmicos.
Patognesis
Los nefroblastomas se originan a partir de restos embriona-
rios o de nudos nefrgenos en los riones (204). Estas
estructuras epiteliales crecen y se vuelven neoplsicas. El
estroma de sostn de los elementos mesenquimatosos, tam-
bin prolifera y puede, a su vez, alterarse asimismo. Hay una
extensa multiplicacin de las cep~ tumorales (de ordinario
en tbulos contorneados o estroma, o en ambos sitios) y
diversos grados de diferenciacin, alguna anormal. En la
forma ms diferenciada, las clulas nefrgenasforman glom-
rulos, tbulos, o epitelio quemtinizado, mientras que las clulas
del estroma forman sarcomas,cartilago y hueso. La anaplasia
de las clulas de rin puede originar como resultado gmndes
lminas de clulas epitelioides casi sin organizacin tubular.
Los tbulos mal formados o bloqueados producen quistes.
Los crecimientos carcinomatosos se originan slo a
partir del epitelio de los restos embrionarios y no de elemen-
tos mesenquimatosos. El cartilago que se produce en unos
cuantos crecimientos proviene de clulas epiteliales altera-
das morfolgicamente. Dependiendo del grado de anaplasia
de los elementos epiteliales, los elementos formados pueden
ser adenomas, adenocarcinomas, o carcinomas slidos (26).
Hepatocarcinoma
En 18 a 100 das, la cepaMC29 del virus de leucosis(25, 225)
ocasion una elevada incidencia de tumores primarios del
hgado, que se formaron por alteracin de hepatocitos,
principalmente en las regiones portales. MH2 tambin pue-
de provocar tumores hepticos, pero de un tipo diferente.
Los tumores estaban elevados por encima de la super-
ficie del hgado; variaban de dimetro deO.5 a 10 mm o ms;
tenan un color blanco amarillo, gris o un tinte rojizo; y estaban
bien circunscritos con una reaccin escasadel estroma.
El estudio microscpico mostr varios patrones tumo-
rales distintos: trabecular, con variacin en la estructura
desde masas celulares casi normales hasta notablemente
desordenadas; adenomatoso o tubular; disposicin en mo-
saico y de clulas gigantes; complejos de carcinoma hemo-
rrgico; y proceso de clula hepatobiliar. Dentro de estos
patrones, hubo cambios anaplsicos y metaplsicos, con
formacin de alguna cantidad de cartlago as como de
material osteoide y tumor de clulas fusiformes y observa-
ron infiltracin e invasin del tejido adyacente; penetracin
de vasos sanguneos; metstasis a rganos como pulmn,
rin y bazo. Las caractersticas sobresalientes de la morfo-
loga de la clula tumoral fueron los ncleos muy grandes
de contornos esteroides y angulares, y nuclolos gran-
des (aspecto de "ojo de pjaro").
Los hepatocarcinomas inducidos por MH2 son masas
slidas sin la estructura de grandes clulas hepticas altera-
das (25), con contornos irregulares, ncleos vesiculares y
nuclolos grandes densos. No se ha observado hepatocarci-
noma bajo condiciones naturales.
Otros tumores epiteliales
Se han inducido tecomasy crecimientosde clulasde la
granulosadel ovario con los virus BAI-A (25) v HPRS-Im
Enfermedades
neoplsicas. 455
(284). Se produjo un seminoma en los testculos en un ave
inoculada con MH2. Este tumor era un crecimiento adeno-
carcinomatoso de los tbulos seminferos en los cuales no
se implicaron las clulas intersticiales.
Se han inducido adenocarcinomas del pncreas en
pollos con virus MC29, MH2 y HPRS-I03 (25, 241, 284). La
cepa Pts-56, perteneciente al virus de la osteopetrosis, pro-
dujo adenomasy adenocarcinomaspancreticos,y papilomas
duodenales en gallinas de Guinea (214, 216, 217). Su pre-
sentacinespontneaen la naturalezaes muy poco frecuente.
Se han observado carcinomas de clulas escamosasen
unos cuantos pollos enfermos con MC29 o MH2 (25).
Osteopetrosis
Periodo de incubacin
Despus de la inoculacin experimental de polluelos de un
da de edad con RPL 12-L29 (332), u otros virus (197, 198,
300), puede desarrollarse osteopetrosis en cualquier mo-
mento despus del primer mes de edad. Se observa de
manera ms comn en aves de 8 a 12 semanas de edad. La
enfermedad tiene probablemente un periodo de incubacin
similar en campo. El virus MA V -2 (O) inducir osteopetrosis
palpable, 7 a 10 das despus del nacimiento en polli-
tos inoculados en el primer da de edad, o en embriones de
II a 12 das de edad (154).
Signos
En la mayor parte de los casos se afectan los huesos largos
de los miembros (figuras 17-39 y 17-40). Hay un engrosa-
miento uniforme o irregular de las regiones diafisaria o
metafisaria, que puede detectarse mediante inspeccin
o palpacin. En los casos activos, de ordinario las reas
afectadas se encuentran calientes. Las aves con enfermedad
avanzada tienen piernas caractersticas en forma de botas.
Los pollos afectados suelen tener menor crecimiento, en-
contrarse palidez y una marcha titubeante o cojean.
Lesiones macroscpicas
Los primeros cambios macroscpicamente visibles se desa-
rrollan en la difisis de la tibia o del tarsometatarso, o en
ambos sitios. Las alteraciones pronto se aprecian en otros
huesos largos y huesos de la pelvis, cinturn escapular y
costillas, pero no en los dedos. Las lesiones suelen ser
simtricas bilateralmente; se presentan primero como focos
distintivos de color amarillo plido en contraposicin al
hueso normal translcido de color blanco grisceo. El pe-
riostio est engrosado y el hueso anormal es esponjoso y al
principio fcil de cortar. La lesin por lo comn es circun-
ferencial y avanza hacia la metfisis, dndole al hueso un
aspecto fusiforme (figura 17-40). Ocasionalmente la lesin
persiste siendo focal, o es excntrica. La intensidad de la
lesin varia desde una exostosis leve hasta un crecimiento
asimtrico masivo, con una obliteracin casi completa de la
cavidad de la mdula espinal. En los casos prolongados, el
periostio no se engruesa como anteriormente; cuando se
retira, se muestra la superficie porosa irregular del hueso
n~tennetrn~i"n m11V ri'lrn
456 . Enfermedadesde las aves
Figura 17-39. Osteopetrosis. Ave de 24 meses de edad.
Pollo inyectado con RPL 12 al primer da de edad y tiene lesiones
osteopetrcicas avanzadas de las piernas. (Sanger.)
La osteopetrosis y la LL a menudo se prsentan de
manera simultnea en la misma ave. Se han descrito otros
tumores (64). Hay un crecimiento inicial ligero del bazo
seguido por una atrofia esplnica que se vuelve muy intensa
en las aves no afectadas al mismo tiempo con LL. Tambin
existe una atrofia prematura de la bolsa de Fabricio y el timo.
En las aves con osteopetrosis se desarrollan de ordinario
muchos de los dems padecimientos neoplsicos con los
virus relacionados de leucosis/sarcoma.
Histopatologa
Microscpicamente, el periostio situado sobre la lesin se
encuentra sumamente engrosado con incremento en el n-
mero y tamafio de los osteoblastos basfilos. El nmero de
osteoclastos por tibia aumenta, pero disminuye la densidad
de los osteoclastos (o sea, el nmero por unidad de volu-
men de hueso) (339). Los huesos afectados difieren de los
huesos normales de las siguientes maneras: el tejido seo
esponjoso converge en forma centrpeta hacia el centro del
hueso (figura 17-41); hay un crecimiento e irregularidad en
los conductos de Havers, as como un incremento en nmero
y tamafio, con alteracin en la posicin de las lagunas. Los
osteocitos son ms abundantes, grandes y eosinfilos, el
h..""" rn",v" "" h~"nfil" v fihr"~"
(Captulo 17)
Figura 17-40. Osteopetrosis de la tibia en un pollo de 10
semanas de edad. A. La longitud ms corta de hueso se debe
a reduccin del crecimiento. La tibia inferiores de un ave control
de la misma edad. B. Corte transversal de la parte media de
los huesos en A (Sanger, Can J Comp Med Vet Sci.)
Ultra estructura
Las partculas virales entran en gemacin transitoriamente
a partir de osteoblastos y de manera continua de osteocitos,
y se acumulan en el espacio periostiocitico. Con la calci-
ficacin del hueso, las partculas se incorporan en las tra-
bculas seas. No se observa produccin de virus de
osteoclastos (153).
Hematologa
El cuadro sanguneo es de ordinario aleucmico, a menudo
hay una anemia secundaria, puede haber una eritropoyesis
activa en la mdula sea restante y a veces en reas focales
del hgado, pero no se observan etapas inmaduras en la
sangreperifrica. De manera experimental, los virus que oca-
sionan osteopetrosis pueden inducir una anemia aplstica y
un incremento en la fragilidad corpuscular (197, 300).
Patognesis
La osteopetrosisinducida por ALV, es una enfermedad
policlonal del huesoy se piensaque estoriginadapor las
altas concentracionesde infeccin viral que perturbanel
crecimiento v la diferenciacin de los osteoblastos.De
 Enfermedades neoplsicas . 457

manera reciente, se encontraron concentraciones mucho

mayores de infeccin viral en huesos enfermos, que en
aquellos osteoblastos cultivados e infectados con la cepa
Br21 de un ALV inductor de osteopetrosis (152). Los casos
graves de osteopetrosis tienen 10 veces ms de DNA viral,
30 veces ms protena de cpside madura, 5 a 10 veces ms
protena precursora gag y de 2 a 3 veces ms protena env,
que los cultivos de osteoblastos infectados. De manera
aparente, los cultivos infectados carecen de aspectos del
ambiente seo, que apoyan tanto a las altas concentraciones
de infeccin como a la funcin aberrante de los osteoblastos,
caracterstica de la osteopetrosis inducida por AL V. La
lesin osteopetrsica es bsicamente proliferativa o hiper-
trfica (64, 332), y puede ser neoplsica (37, 339). Las
lesiones de los rganos linfoides y de la mdula sea son
degenerativos o anaplsticos (197). De acuerdo con Shank
y colaboradores (341), la propensin de ciertos ALV para
inducir osteopetrosis depende de secuencias en la regin
gag-poI del genoma viral.

Tumores del tejido conjuntiva

Esta seccin se refiere a los tumores del tejido conjuntivo
en los cuales hay alguna evidencia de transmisibilidad y
etiologa viral. Incluyen fibroma y fibrosarcoma; mixoma
y mixosarcoma; sarcoma histioctico; osteoma y sarco-
ma ostegeno; y condrosarcoma. Todos los tumores de este
grupo pueden desarrollarse como crecimientos benignos o
malignos. Los tumores benignos crecen con lentitud, nunca
invaden tejidos circundantes, y permanecen casi de manera
indefinida como procesos estrictamente localizados. Las
formas malignas crecen con mayor rapidez, infiltran y tie-
nen capacidad de producir metstasis.
La mayor parte de las cepas o aislamientos virales que
inducen tumores del tejido conjuntivo con multipotenciales;
o sea, inducen una diversidad de tumores. Los ejemplos son
el RSV (52) y ES4 (22), que tambin inducen eritroblastosis
y LL. La mayor parte de las cepas de los virus de leucosis,
como la RPL12 (eritroblastosis y LL), BAI-A (mieloblasto-
sis), y cepa R (eritroblastosis), tambin originan uno o ms
de los tumores slidos mencionados antes. An virus aisla-
dos directamente de casos de campo de LL, han provocado
fibrosarcomas, mixosarcomas, y sarcomas histiocticos, as
como hemangiomas y nefroblastomas (155, 156). Para re-
paso y referencias, vase Beard (22, 25) y Vogt (382).
Periodo de incubacin
Los tumores se desarrollan con rapidez y son palpables
dentro de los tres das posterioresa la inoculacin de pollos con
dosis elevadas de RSV. Con los virus de leucosis, los sarco-
mas pueden producirse en cualquier momento luego de la
inoculacin, pero se observan con mayor frecuencia durante
los primeros de 2 a 3 meses. En las aves de campo, pueden
producirse tumores de tejido conjuntivo a cualquier edad.
Signos
Los tumoresno afectanal bienestardel husped,sino hasta
que se vuelven en extremograndes,afectanla funcin de
un rgano,seulceran,o forman metstasis.Algunostumo-
res de rganos visceralesy la mayor parte de los que
Figura 17-41. Osteopetrosis. Cortetransversalde hmero
de pollo de ocho meses de edad. Hay seis focos osteopetr-
cicos separados,dos de los cualesse extiendendesde el
endosteo hasta el periostio. 18x. (Sanger, Am J Vet Res)
afectanmsculoso tegumento,son palpables.La muerte
puededebersea infeccin bacterianasecundaria,toxemia,
hemorragia,o disfuncinde un rganoafectadopor algn
tumor. Los tumores benignosnunca puedenprovocar la
muerte,mientrasque los malignospuedenpresentarcurso
muy rpido,ocasionandola muerteen unoscuantosdas.
lesiones macroscpicas e histopatologa
Los diferentes tejidos conjuntivos distribuidos en el cuerpo
proporcionan fuentes potenciales para una diversidad de
tumores. Los fibromas, mixomas y sarcomas tienen la ma-
yor probabilidad de originarse en el tegumento o en los
msculos; los tumores constituidos por cartlago o hueso, o
una mezcla de ellos, surgen en los sitios en los cuales se
localizan normalmente los dos tejidos. A veces, clulas
mesenquimatosas multipotenciales dan origen a cartlago y
hueso en sitios en los cuales no se encuentran de ordinario.
De todos los tumores de tejido conjuntivo, el sarcoma
histioctico tiene la capacidad de distribucin ms amplia.
Los focos metastsicossecundarios de los tumores malignos
se originan ms a menudo en pulmones, hgado, bazo y
serosaintestinal. Puedeproducirse una multiplicidad prima-
ria en los tumores tanto benignos como malignos; es carac-
terstica de los sarcomas histiocticos.
Los fibromas y los fibrosarcomas se aprecian por pri-
mera vez como abultamientos firmes fijos a la piel, en tejid<,
458 . Etfermedades
de las aves
subcutneo, msculos y a veces en otros rganos al crecer,
a menudo la piel suprayacente presenta necrosis y resulta en
ulceracin e infeccin secundarias. Cuando se secciona, es
aparente su naturaleza fibrosa.
Los fibromas en su tipo ms simple, estn constituidos
por fibroblastos maduros entremezclados con fibras colge-
nas dispuestas en bandas paralelas o espirales. Los tumores
de crecimiento lento son ms diferenciados y contienen ms
colgena y menos clulas que aquellos que crecen con
mayor rapidez. Algunos fibromas pueden tener reas ede-
matosas y no deben confundirse con mixomas o mixosar-
comas. Si se han producido necrosis, ulceracin e infeccin
secundaria, pueden observarse varias alteraciones inflama-
torias necrticas en el tumor. Las alteraciones inflamatorias
pueden ser tan notables que el tumor pueda confundirse con
un granuloma.
Los fibrosarcomas se caracterizan por su crecimiento
agresivo y destructivo, composicin celular y la inmadurez
de las clulas que los conforman (figura 17-42). Los gran-
des fibroblastos irregulares hipercrmicos son abundantes
y la mitosis es frecuente. Los tumores contienen menos
colgena que los fibromas y esto se concentra en tabiques
irregulares que subdividen al tumor, y cerca de stos. Mu-
chas veces se producen regiones de necrosis en aquellos
tumores de crecimiento rpido. A veces hay edema.
Los mixomas y los mixosarcomas son ms blandos que
los fibromas y los fibrosarcomas. Contienen un material visco-
so tenaz caractersticoque al estirarseforma hilos largos.
Los mixomas estn constituidos por clulas estrelladas
Figura 17-42. Fibrosarcoma en la musculatura de la pechu"
ga. 120x. (Feldman y Olson.)
(Captulo 17)
o fusiformes rodeadas de una matriz homognea mucinosa,
ligeramente basfila. Pueden extenderse procesos citopls-
micos largos a partir de las clulas estrelladas y fundirse con
fibrillas colgenas escasas.En la forma maligna (mixosar-
coma), es menos abundante el material mucinoso y los
fibroblastos son proporcionalmente ms numerosos y ms
inmaduros que en los mixomas (figura 17-43). La histog-
nesis y la estructura de los tumores mixosarcomatosos pri-
marios es similar a las de los tumores fibroblsticos. La
diferencia esencial es que en los tumores mixomatosos,
las clulas fibroblsticas son ms especializadas y capaces
de producir cantidades mayores de mucina adems de los
productos ordinarios (colgena y fibrillas elsticas).
Los sarcomas histiocticos son tumores carnosos fir-
mes constituidos por una mezcla de dos o ms tipos celula-
res que, aunque morfolgicamente diferentes, estn de
manera estrecha relacionados histognicamente. La carac-
terstica microscpica ms sobresaliente es la naturaleza
sumamente variada de los elementos celulares constitutivos
(figura 17-44). Las clulas pueden tener forma de uso,
presentndose de ordinarioen gruposo bandascomo en los
fibrosarcomas; elementos estrellados productores de retcu-
lo (histiocitos fijos); clulas fagocticas grandes o macrfa-
gos (histiocitos libres), o varias de stas. Adems, suelen
haber mltiples formas transicionales, muchas de ellas po-
limorfas. En los tumores primarios pueden predominar las
clulas fusiformes, mientras que en los focos metastsicos
son ms abundantes las formas histiocticas primitivas.
Los osteomas y los sarcomas ostegenos son tumores
duros que pueden originarse en el periostio de cualquier
hueso. Los osteomas son similares en estructura al hueso,
con excepcin de que faltan gran parte de los detalles
histolgicos interiores. Se encuentran constituidos por una
matriz acidfila homognea de osteomucina que contiene
colecciones de osteoblastosa intervalos regulares. Los sarco-
mas ostegenos suelen ser crecimientos infiltrativos muy
celulares que invaden y destruyen los tejidos circundantes.
Las clulas son fusiformes, ovoides o polidricas y muchas
estn en mitosis. Los ncleos son prominentes y el cito-
plasma es basfilo. Las clulas gigantes multinucleadas
pueden ser muy abundantes. Aunque un sarcoma ostegeno
suele ser una neoplasia sumamente celular de crecimiento
rpido, de clulas principalmente indiferenciadas, suele
tener reas en las cuales hay suficiente diferenciacin para
la produccin de osteomucina. La produccin de
osteomucina suele resultar suficiente para identificar a estos
tumores.
Los condromasy los condrosarcomasse desarrollan po-
cas veces en los pollos, aunque a menudo se encuentran
cartlago y hueso dentro de los fibrosarcomas o de los
mixosarcomas. Estos tumores pueden ser designados como
fibrocondroosteosarcomas. Microscpicamente, los con-
dromas poseenuna estructura tpica y singular, o sea,grupos
de dos o ms condrocitos situados en una matriz homog-
nea de condromucina. Los tumores pueden separarse en
lbulos por tiras de tejido conjuntivo fibroso. En los con-
drosarcomas hay una variacin celular considerable, que va
desde el condrocito ms inmaduro hasta el maduro por
completo. El primero es indiferenciado y fusiforme, mien-
tras que el ltimo es esferoide. Los que se ubican en la zona
intermedia son polimorfos.

Figura 17-43. Mixosarcoma inducido por RSV. 240x.
(Helmboldt.)
Ultra estructura
Slo se han examinado en detalle los sarcomas producidos
por RSV. Se han descrito clulas fusiformes, en forma de
macrfagos y clulas cebadas (22, 184). Es posible que
todas estas formas, as como aquellas que se observan en
cultivos de clulas de embrin de pollo tratadas con RSV,
deriven originalmente de fibroblastos de clulas de tejido
conjuntivo. Las clulas tumorales (184), son similares a las
clulas en los cultivos pues muestran mltiples seudpodos
y vacuolizacin citoplsmica pronunciada. Algunas vacuo-
las pueden contener partculas virales. Se han descrito es-
tructuras similares, aunqueno idnticas,a los cuerposgrisesen
los mieloblastos, pueden producirse "cmulos" (184), (es-
tructuras aberrantes) en el citoplasma. En ocasiones se
producen en los nefroblastomas cartlago y tejido osteoide,
y se ha descrito su ultraestructura. Es probable que los
osteosarcomasy condrosarcomas tengan mltiples aspectos
ultraestructurales en comn con estos tumores.
Hematologa
La anemia es frecuente cuando los tumores afectan a la
mdula seao cuando seulceran y se producen hemorragias.
Patognesis
Varios oncogenesviTalesse han relacionado con induccin de
sarcoma,incluyendoasrc,fps,yes, ros, seayjun, (133, 231, 246,
345,387). El producto del gen v-src en una clula infectada es
una fosfoprotena con actividad de protena cinasa, que se
Enfermedades
neoplsicas. 459
Figura 17-44. Sarcoma histiocitico del corazn. Ntese el
carcter variado de los elementos celulares constitutivos.
240x. (Helmboldt.)
cree que induce la transformacin ocasionando un desequi-
librio metablico dentro de la clula. El crecimiento del tumor
es por medio de infeccin y transformacin de las clulas
adyacentesy proliferacin de las clulas transformadas.
Los tumores del tejido conjuntivo se originan proba-
blemente de clulas mesenquimatosas primitivas de origen
mesodrmico. Sus diversas formas estructurales reflejan la
direccin y el grado de diferenciacin. As, la presencia fre-
cuente de ms de un tejido en un tumor es un reflejo de la
multipotencialidad de las clulas precursoras; por ejemplo,
los condrocitos son derivados de clulas mesenquimatosas
primitivas que han presentadoun proceso gradual de cambio
y maduracin. Finalmente, han evolucionado los condroci-
tos maduros, que originan condromucina ademsde colgena
y fibrillas elsticas. Una diferenciacin anloga se genera
durante la oncognesis de los osteoblastos y los fibroblastos.
Los tumores ms anaplsticos estn constituidos por clulas
en las cuales se ha detenido la maduracin en una etapa ms
temprana.
Otros tumores
Mediante la introduccin de virus MC29 en el peritoneo,
Beard (25) indujo mesoteliomas masivos de clulas serosas,
que se volvieron redondeadas o piriformes, formando a
menudo slidos crecimientos papilares de clulas redondas
con grandes ncleos redondos y grandes nuclolos. Los
mesoteliomas resultaron altamente invasores de las estruc-
turas contiguas, como hgado, intestino, ovario y pncreas.
La metaplasia en cartlago fue comn.
460 Enfermedades de las aves
Inmunidad
En condiciones naturales, la mayor parte de los pollitos se
infectaron con el ALV exgeno por los pollitos vecinos o su
entorno y, despus de una viremia transitoria, desarrollaroll
anticuerpos neutralizantes de virus (NV) que aumentaron a
un ttulo alto y persistieron durante toda la vida del ave (328,
358). Estos anticuerpos pasan a travs de la yema hacia los
descendientes y proporcionan una inmunidad pasiva contra
la infeccin que dura de 3 a 4 semanas. Este anticuerpo
adquirido de manera pasiva, demora la infeccin por el AL V
(399), reduce la incidencia de tumores (41), Y la de viremia
y la prdida de ALV (138). La concentracin y la persis-
tencia de anticuerpos en el pollito est relacionada con su
ttulo en el suero de la madre.
Los anticuerpos NV actan restringiendo las cantida-
des de virus en el ave, lo cual a su vez puede evitar la
neoplasia, pero se considera generalmente que tienen poco
efecto directo contra el crecimiento tumoral. Asimismo, hay
linfocitos citotxicos dirigidos contra los antgenos de la
envoltura viral en aves infectadas con AL V o RSV (20). Las
aves infectadas con el virus de leucosis/sarcoma tambin
originan anticuerpos contra antgenos gs, pero parece que
stos no se encuentran relacionados con la resistencia al
crecimiento tumoral (342).
Los estudios efectuados en sarcomas Rous muestran
que el husped que tiene el tumor tambin responde a los
antgenos de superficie celular relacionados con el tumor
(TASA, del ingls tumor-associated surface antigens), y
esta respuesta acta retardando el crecimiento tumoral o
provocando su regresin. Los TASA pueden ser antgenos
estructurales virales, y afectarse por respuestas antivirales,
o tal vez sean antgenos nuevos que surgen en la clula del
tumor. Estos neoantgenos pueden ser dirigidos a virus y
especificos a virus o de huspedes deprimidos, tal como los
antgenos embrionarios. Los TASA pueden designarse
como antgenos especificos de tumor trasplantable (TSTA,
del ingls tumor-specific transp/antation antigens), cuando
inducen inmunidad tumoral in vivo, o como antgenos de
superficie celular de transformacin especifica (TSSA, del
ingls transformation-specific ce// surface antigens) cuando se
demuestran slo en pruebas in vitro (19, 272, 384, 385). Es
poco lo que se sabeacercade la inmunidadantitumoralen
la LL. En algunas circunstancias, la inmunosupresin puede
ser concomitante a la infeccin por AL V. No obstante, Fadly
y colaboradores (145), observaron que las funciones inmu-
nitarias tanto de las clulas B como de las clulas T fueron
normales durante las etapas temprana y tardia de la infec-
cin con RAV-I de ALV.
Resistencia gentica
Se reconocen dos niveles de resistencia gentica a los tumo-
res inducidos por los virus de leucosis/sarcoma: la resisten-
cia celular a la infeccin viral y la resistencia al desarrollo
tumoral (6, 84, 273).
La herencia de la resistencia celular a la infeccin es
de tipo mendeliano simple (cuadro 17-7). Los /ocus auto-
smicos independientes controlan las respuestasa la infec-
cin por .(osvirus de leucosis/sarcoma de los subgrupos A,
By C, y son designados tva (virus tumoral subgrupo A), tvb
(Captulo 17)
y tvc, respectivamente. Las designaciones de genes aqu
proporcionadas, son aquellas que utiliz Crittenden (86).
(De manera reciente, el Poultry Committee o/ the United
States Department o/ Agriculture National Animal Genome
ResearchProgram, ha adoptado un nuevo sistema de nomen-
clatura para los genes.La nueva terminologa seproporciona
junto con la anterior en el cuadro 17-7). Ellocus tvbtambin
controla las respuestas a los virus del subgrupo D (266) Y
se desarrolla una relacin entre los loci tva y tvc (278). En
cada locus Tv, hay alelos para susceptibilidad y resistencia,
que son designados /va', tvar, tvb", tvbr y tvc', tvcr, respec-
tivamente y los alelos de susceptibilidad son dominantes
sobre los alelos de resistencia. Estos genes suelen abreviarse
como a', ar, etctera. Es probable que haya mltiples alelos
en cada locus, codificando diferentes grados de susceptibi-
lidad, pero este asunto no lo han estudiado en detalle.
La herencia de la resistencia al virus del subgrupo E es
ms compleja, con afectacin e interaccin de genes en dos
locus autosmicos designados como tve e 1'"(280). Un gen
de resistencia dominante, le que acta de manera episttica,
bloquea la susceptibilidad conferida por la presencia del
alelo eS.Sin embargo,se ha informado que serequieren los ale-
los de susceptibilidad dellocus tvb para la susceptibilidad
a los virus del subgrupo E, y hay controversia acerca de la
posibilidad de que exista un locus tve separado (98, 267,
268). Estudios sugieren ellocus I~ es de hecho un locus ev,
las glucoprotenas ENV que bloquean el receptor del sub-
grupo E (318). En pollos no se ha reconocido la resistencia
gentica a los virus del subgrupo J, aunque es resistente una
cantidad de otras especies aviares (283, 285). Los genes de
susceptibilidad, como el as, codifican para la presencia
de sitios receptores de un subgrupo especfico de virus en
la superficie celular, que interactan con la glucoprotena
de la envoltura viral y permiten la penetracin viral y la
infeccin de la clula (392). Se est logrando progreso en
la identificacin de la naturaleza de tales receptores (vase
Replicacn viral). Se cree que las clulas resistentes en
virtud de la presencade un gen de resistencia, como ar en el
estado homocigtico, carecen de sitios receptores especfi-
cos necesarios para que se produzca la infeccin, aunque
puede haber una adsorcin inespecfica de virus en estas
clulas, pero sin que se establezca infeccin.
Los fenotipos de susceptibilidad relacionados con es-
tos genes se designan de acuerdo con la convencin que
reconocea los subgrupos de virus a los cuales la clula (C) de
pollo es resistente (/); por ejemplo; C/AE denota una clula
resistentea los subgruposA y E, pero susceptiblea los subgru-
posB, C y D; C/Odenotauna clula que no esresistente agrupo
alguno, o sea, resulta susceptible a A, B, C, D, E Y J.
La resistencia o susceptibilidad conferida por estos
genes se expresa en todas las clulas, ya seaque sean clulas
cultivadas in vitro, como fibroblastos de embrin de pollo;
clulas embrionarias de pollo, como las de MCA; o por
pollos despus del nacimiento. Estas respuestas son aplica-
bles a los virus de leucosis o sarcoma que comparten las
mismas glucoprotenas de envoltura y por consiguiente, el
subgrupo viral, pero la mayor parte de los estudios genticos
sellevan a cabo con subgruposapropiadosde RSV,ya que
la infeccin de la clula se expresa en el transcurso de unos
cuantos das por medio de un crecimiento visible de clulas
tumorales. Por tanto, puede determinarse el fenotipo de un

A tva TVA
ByO Itvb Tve
tvc TVC
tved TVE
,
Nota La designacin de locus anterior est adaptada de Crittenden (88). La nueva designacin de iocus es aquella en la que est de acuerdo
el Poultry Committee del USDA National Animal Genome Research program, 1994 El alelo designado previamente como Ivbs2, se considera
ahora como idntico a tvbS1 La existencia de un locus tve distinto al/ocus Ivb, no se ha establecido Ahora se considera que el/ocus f, es un
locus ev, con bloqueo del receptor de virus subgrupo E mediante la expresin de una glucoprotena endgena del virus ENV
individuo mediante la inoculacin de una dosis estndar
de RSV en los fibroblastos de embrin de pollo en cultivo,
con produccin de focos de clulas transformadas en clu-
las embrionarias susceptibles, pero no as en clulas resis-
tentes (326). De manera similar, se inocul RSV en la
MCA de embrin de pollo, con o sin produccin de pstu-
las tumorales (95), o intracranealmente en pollitos de un
da de edad, con muerte o supervivencia como criterio
de respuesta (389) (vase Prevencin y control). El fenoti-
pe de las aves individuales se puede determinar mediante el
cultivo de fibroblastos de la pulpa del tallo de pluma arran-
cada y desafiando estos cultivos con RSV (96, 282, 364).
Los pollos resistentes genticamente, lo son a la infec-
cin e induccin del tumor por los virus de leucosis y
sarcoma de los subgrupos correspondientes, y de ordinario
no desarrollan anticuerpos (84, 91). La resistencia gentica
al desarrollo tumoralla han estudiado principalmente con el
sarcoma de Rous, cuya regresin se determina por un gen
dominante R-RS-l situado dentro del complejo de histo-
compatibilidadmayor(/ocus de CMH) del pollo y localiza-
do en la regin B-L (78, 168, 337). La investigacin de
Heinzelmann y colaboradores (194, 195), sugiere que las
aves progresoras pueden tener un antgeno MHC que reac-
ciona de manera cruzada con un antgeno de tumor inducido
por RSV, resultando en tolerancia inmunitaria. El /ocus
MHC (Ea-B) tambin influye en la incidencia de eritro-
blastosis y, en un grado menor en la de LL (7). Se ha
informado cierta influencia del /ocus del antgeno linfocitico
Bu-l en la regresin del sarcomade Rous, y del /ocus de Th-l
de LL (8).
La resistencia gentica al desarrollo del tumor de LL,
como la lnea 6 de RPL, es conferida por las clulas bursales,
y no por otros elementos celulares del sistema inmunitario
como clulas derivadas del timo o diferentes a los linfocitos.
Parece que la incapacidad intrnseca de la clula blanco
bursal para infectarse o transformarse es el principal factor
de la resistencia (310). Baba y Humphries (3), no detectaron
alguna diferencia evidentcen el patrn de infeccin bursal
~n lneas susceptibles y resistentes.
Enfermedades neop/sicas . 461
tvaS TVA*S Susceptibilidad
tva' TVA*R
tvbs1.s3 TVS*S1.S3 I Susceptibilidad
tvb' TVS*R
tvcS TVC*S I Susceptibilidad
tv TVC*R 'c
tveS TV*S Susceptibilidad
tve' TVC*R
f! Resistencia
. DIAGNSTICO
Aislamiento e identificacin
del agente causal
El plasma, suero y tumor son los mejores materiales para el
aislamiento del virus (305). El virus tambin puede ser
aislado de la mayor parte de los rganos blandos de! cuer-
po, as como de lavados bu~ales y heces (43, 327), de la
albmina de huevos recin puestos o del embrin de 10 das
de edad de huevos puestos por gallinas que se encuen-
tran transmitiendo verticalmente el virus (361), de la pulpa
de la pluma (363) y de semen (340). Todos los virus de este
grupo son muy termolbiles y pueden preservarse durante
periodos prolongados slo a temperaturas por debajo de
-60 C.
El primer procedimiento desarrollado con xito para el
aislamiento del virus fue la inoculacin de pollitos suscep-
tibles (vase Sistemas huspedes de laboratorio). Algunos
virus (por ejemplo RSV) producen pstulas en la MCA de
los huevos embrionados. Estos procedimientos han sido su-
perados de manera considerable por las tcnicas de cultivos
celular ms rpidas y menos costosas descritas abajo.
Debe sealarse que algunas pruebas, como la fijacin
de! complemento (FC) y ELISA y posiblemente la no pro-
ductora(NP), MF, clulaR(-)Q, y anticuerpo s fluorescentes
(AF), son adecuadas para todos los virus de leucosis y
sarcoma. La prueba de factor inductor de resistencia (RIF)
slo puede practicarse en virus que no son rpidamente
citopatgenos (ALV). Otras pruebas resultan especificas
para ciertas cepas de virus. La transformacin rpida de los
cultivos de fibroblastos se producen slo por ciertos vi-
rus de sarcoma y de los cultivos de clulas hematopoyticas
slo por virus de leucemia defectuosos. La prueba de la
actividad de la adenosintrifosfatasa es especifica para el
virus de la mieloblastosis aviar. Para los procedimientos
actuales de la gama ms amplia de pruebas cruzadas, vase
Fadly (139) y Spencer (360).
462 . Enfermedades de las aves
Prueba del factor inductor de resistencia
En general, los virus de leucosis no inducen alteraciones en
las clulas cultivadas, excepto despus de pasajesprolonga-
dos (61). Sin embargo, cuando se infectan fibroblastos de
embrin de pollo con un ALV, se vuelven resistentes a la
superinfeccin por un virus de sarcoma del mismo subgru-
po. Slo los virus del mismo subgrupo interfieren entre s
de esta manera. La propiedad de interferencia se ha emplea-
do para evaluar a los ALV mediante la prueba RIF (324), Y
tambin para delinear subgrupos de virus (383). En la
prueba de RIF, se inoculan cultivos de fibroblastos de
embrin de pollo, de los que se sabe son susceptible con
material sospechoso de contener un virus de leucosis. Las
clulas se subcultivan cuando menos tres veces a intervalo
de 3 a 4 das, y en cada pasaje se hacen pruebas de una
muestra de las clulas para determinar la susceptibilidad
contraRSV de los diferentessubgrupos.Como alternativa,
pueden transferirse los lquidos sobrenadantes a nuevos
cultivos de clulas cada cuatro das. En este caso, puede
desafiarse a las clulas sin subcultivos luego de 4 a 6 das
de la inoculacin. Siempre se incluyen cultivos de control
infectados con ALV conocidos y cultivos no infectados
para establecer la validez de las pruebas. La presencia de un
ALV en una clula de cultivo se indica por una reduccin de
10 veces o ms en el nmero de focos producidos por un
lote estndar de RSV, cuando se compara con el nmero de
focos de clulas testigo desafiadas de manera similar. Deben
usarse varios virus diferentes para el desafio, uno de cada
subgrupo, para detectar a los ALV que pertenecen a dis-
tintos subgrupos; cada uno requiere de una placa de cultivo
celular separada para la prueba.
Pruebas para antgenos vira/es internos,
especficos de grupo
La deteccin del antgeno principal (p27) presente en la
porcin central de los virus de leucosis/sarcoma, forma
la base de las varias pruebas diagnsticas para dichos virus.
La prueba COFAL, puede utilizarse para detectar al
antgeno gs en los cultivos de fibroblastos que han sido
inoculados, con virus (333). Las clulas deben ser suscep-
tibles a la infeccin con el virus que se busca; para obtener
un antgeno adecuado de un inculo de ttulo bajo, los
fibroblastos inoculados deben cultivarse durante 14 diS
antes de emplearse. Las clulas que se obtienen, se ajustan
a una concentracin estndar, se congelan, se descongelan
y luego se usan como antgeno en la prueba. Son necesarios
varios controles, incluyendo fibroblastos no inoculados, ya
que stos pueden contener antgeno gs derivado de virus de
leucosis endgeno. La titulacin de la actividad fijadora
de complemento de los extractos de control y los cultivos
inoculados, permite diferenciar entre el antgeno viral en-
dgeno y exgeno, ya que el ttulo de este ltimo es mucho
ms elevado. En caso de que se encuentran disponibles,
pueden emplearse fibroblastos que no expresen el antgeno
endgeno.
Debido a la dificultad en hacer la distincin entre los
antgenos gs del virus endgeno y exgeno, las pruebas de
FC directas de materiales infectados, sin pasajes en cultivo
de tejidos, son de valor limitado. No obstante, pueden
efectuarse pruebas directas en ciertas circunstancias, por
ejemplo. en albmina de huevo (vase Erradicacin).
(Captulo 17)
El antisuero fijador de complemento contra el antgeno
gs se puede obtener de hmsters que tienen sarcomas indu-
cidos porRSV (de ordinario se usa lacepaSchmidt-Ruppin)
(333). Tambin pueden utilizarse antisueros de conejo y
otros mamferos preparados contra antgenos gs purificados
derivados de virus de mieloblastosis aviar (346, 365, 366).
Asimismo, se han producido antisueros en pichones que
tienen tumores inducidos por RSV (334, 336).
Se han desarrollado pruebas de radioinmunovalora-
cin (134, 331) Y ELlSA (76, 350) de alta sensibilidad para
los antgenos gs. Pueden emplearse de manera directa
para la valoracin del material de prueba o indirectamente
despus del cultivo de cultivos celulares inoculados por
material de prueba. Estos antgenos tambin se pueden
detectar en clulas mediante tcnicas AF (212, 271). Aun-
que de manera reciente se ha identificado al suero como un
material de prueba inadecuado para la deteccin de ALV
exgeno mediante ELISA directa (287), se puede probar
una variedad de muestras para la presencia de ALV por
medio de ELISA. Para la deteccin de ALV exgeno, las
muestras se inoculan en fibroblastos de embrin de pollo
que son resistentes de manera gentic~ al subgrupo E de
ALV. Luego de 7 a 9 das, los lisados celulares se prueban
para la presencia del antgeno gs de ALV mediante ELISA
(139,350). Se encuentran disponibles de manera comercial,
el anticuerpo anti-p27 de conejo que se utiliza para cubrir
las placas de ELISA y el conjugado anti-027 de conejo, as
como equipos completos para aplicar ELISA con el fin de
detectar al antgeno gs de ALV.
Pruebas basadas en mezcla fenotpca de virus
Los tibroblastos de embrin de pollo se pueden infectar con
cepas de envoltura defectuosa de RSV (por ejemplo, BH-
RSV) para producir clulas transformadas que no son pro-
ductoras de RSV infecciosos de subgrupo A-D. La
superinfeccin de un cultivo de clulas NP por un virus
colaborador de leucosis, ocasiona como resultado la pro-
duccin de RSV infeccioso, el cual es detectable en el
lquido sobrenadante por medio de valoraciones en cultivos
de tibroblastos de embrin de pollo susceptible, y forma la
base de la prueba de activacin de las clulas NP (313).
Se describieron diversas variantes de la prueba. La activa-
cin de la clula NP, es un ejemplo de la mezcla fenotpica
de virus (vase Etiologa). Las clulas NPde embriones con
virus endgenos de subgrupo E pueden producir de manera
espontnea un RSV de subgrupo E por complementacin
del RSV defectuoso de envoltura del subgrupo E. En la
valoracin de la produccin de RSV despus de la activa-
cin, luego es necesario usar cultivos de tibroblastos resis-
tentes al subgrupo E, pero susceptibles a los subgrupos A,
B, C, D y J (clulas C/E).
Una prueba til de activacin modificada NP utiliza
clulas de codorniz japonesa que han sido transformadas
con BH-RSV de envoltura defectuosa. Estas clulas no
productoras R( -)Q pueden activarse para producir RSV
infeccioso mediante cultivo conjunto con clulas C/E infec-
tadas con el LLV exgeno bajo la prueba, proporcionando
as la prueba de clula R(-)Q (100).
Otra variante de la prueba de la clula NP es la prueba
de MF (259,305), en la cual cultivos de tibroblastos C/O (o
sea, clulas susceptibles a todos los subgrupos de virus)

pretratadas con dextrano DEAE, se infectan de manera
intensa con RSV de subgrupo E (RAV-O), con produccin
de clulas RSV transformadas. Cerca de 24 horas despus,
se descarta el lquido sobrenadante y se infectan los cultivos
con el material de la prueba. Los cultivos se incuban durante
siete das y se toma el lquido del cultivo, se congela, se
descongela, se centrifuga y se valora para RSV infeccioso
en fibroblasto CtE. Como se excluye el RSV de subgrupo E,
la presencia de focos de RSV indica la presencia de ALV
exgeno en el material de prueba. Deben incluirse varios
controles en la prueba.
Tambin se han desarrollado variantes de estaspruebas
con el fin de detectarvirus endgenosdel subgrupo E, ascomo
tambin expresin de la glucoprotena de envoltura del
subgrupo E en clulas de pollo, denominada "factor auxiliar
del pollo" (chf) codificado parael genomaviTalendgeno(100).
Enfermedades neoplsicas . 463
NP resistentes genticamente; y en la prueba de MF, pueden
aprovecharse clulas resistentes genticamente en la fase
de mezcla. En las pruebas NP y MF, puede colocarse l-
quido flotante de la fase de activacin o de mezcla (que
contiene RSV del mismo subgrupo que el ALV) en clulas
o embriones resistentes genticamente, o utilizarse en una
prueba de interferencia con un virus de leucosisde subgrupo
conocido.
Pruebas ;nmunoh;stoqum;cas
Se han usado pruebas de AF directa (212) e indirecta (271),
para detectar antgenos virales en cultivos de fibroblastos
de embrin de pollo. Cuando se utilizan antisueros gs de
mamfero, y se fijan las clulas en acetona, la prueba se
vuelve anloga a la prueba COFAL. Los sueros aviarios son
especficos a subgrupo o aun especficos de tipo (271).
Tambin se han descrito otras tcnicas inmunohistoqumi-
cas (121,135,172,170).
Valoraciones de enzimas
El AMV tiene en su superficie una enzima (ATPasa) que
desfosforila al adenosin trifosfato. Esta actividad se pue-
de aprovechar como una valoracin cuantitativa para determi-
nar la cantidad de virus presente en el plasma de pollos
infectados,o en lquidos sobrenadantesde cultivos de mielo-
blastos(27).
Todos los virus de leucosis/sarcomacontienen transcrip-
tasa inversa (368). La deteccin de esta enzima, ya sea de
manera directa cuando se usa la plantilla correcta (213, 372)
o indirectamente,cuando se emplea la radioinmunovaloracin
(265), es una indicacin de la presencia del virus.
Deteccin de los cidos nuc/eicos vira/es
El anlisis de hibridizacin por mancha del DNA o RNA
viral en los extractos celulares, se emplea cada vez ms para
la deteccin de virus en la investigacin de virus de tumores
aviares (396, 397). Se puede utilizar una prueba de RCP,
especifica para el subgrupo A de ALV, para detectar el DNA
proviral y el RNA vira! en varios tejidos provenientes de
pollos infectados con AL V (381). Una prueba PCR, que uti-
liza cebadores basados en las secuencias LTR provirales en
la regin 3' (U3) y aquellas secuencias U5 conservadas,
puede utilizarse para detectar ALV exgenos, pero no aque-
llos endgenos (348).
Transformacin hematopoytica
El AMV infectar cultivos del tejido hematopoytico aviar
e inducir transformacin focal en mieloblastos. Las valo-
raciones de ordinario se basan en una respuesta de todo o
nada en la cual se califican los cultivos individuales como
positivos o negativos (J 4, 245). Se han desarrollado valora-
ciones que se concentran en mieloblastosis, eritroblastosis
y otros virus defectuosos de leucemia (J 76, J77, 248). Las
clulas de mdula sea de pollo cultivadas, son tiles en el
aislamiento y la propagacin de los virus de transformacin
aguda, recuperados a partir de casos de leucosis mieloide
inducida por HPRS-JO3 de ALV (286).
Transformacin de fibroblastos y citopatologia
En los cultivos de fibroblastos de embrin de pollo sensible,
los virus de sarcomaproducen focos de clulas transformadas
464 . Enfermedades de las aves (Captulo J 7)

In vivo
Inoc pollo 1 Susceptible a LL LL Pollo s genticamente 270
da lA resistentes
Inoc pollo 1 Susceptible a eritrot Eritro Pollos genticamente 63
da lA resistentes
Inoc embr6n 11 Susceptible a eritro Eritro Pollos genticamente 43
das IV resistentes

Cultivo celular 12; + 6

RIF Seudotipos RSV Resistencia a la Desafode virus de
Clulas C/E formacin de focos subgrupo conocido
RSV en CC
COFAL Antisuero de Hamster Fijacin de Clulas genticamente 14 + 1
Clulas C/E complemento resistentes
ELlSA Antisuero ligado a enzima Cambio de color del Clulas genticamente 14 + 1
Clulas C/E sustrato resistentes
NP Clulas NP (pollo o Focos de RSV en CC Clulas genticamente 8+6
codorniz) resistentes o prueba RIF
con virus de leucosis de
subgrupo conocido
PM Clulas RSV (RAV-O), C/O Focos de RSV en CC Clulas genticamente 5+6
y C/E resistentes o prueba RIF
con virus de leucosis de
subgrupo conocido
Nota G/E, clulas resistentes genticamente a la infeccin con virus del subgrupo E, pero susceptibles a los virus de otros subgrupos; C/D,
clulas fenotpicamente susceptibles a los virus de todos los subgrupos; COFAL, fijacin de complemento para los virus de la leucosis aviar;
CC, cultivo celular; ELlSA, ensayo inmunosorbente ligado a enzimas; eritro, eritroblastosis; lA, intraabdominal; IV, intravenoso; LL, leucosis
linfoide; NP, no productor; RIF, factor inductor de resistencia; RSV, virus del sarcoma de Rous; RSV, (RAV'-O), virus del sarcoma de Rous con
colaborador endgeno
* Pollos susceptibles a infeccin por el virus de LL ya formacin de tumor de LL, por ejemplo, lnea de pollos 151.
t Pollos susceptibles a infeccin por virus y al desarrollo de eritroblastosis (o mieloblastosis)
* Nmero aproximado de das necesarios para cultivar al virus ms el nmero de das para indicar su presencia

de modo morfolgico, que se pueden observar microscpi- Pruebas

camente despus de 4 a 5 das (figura 17-20) y macrosc-
picamente luego de 10 das (371). Los focos estn
constituidos por clulas redondas refrctiles que for-
man mltiples capas. La morfologa de las clulas transfor-
madas y la forma del foco que se produce, resultan
caractersticos del virus infectante. El virus de sarcoma
tambin activa clulas NP, produce el antgeno gs fijador de
complemento, y puede detectarse por la tcnica AF. Varios
virus defectuosos de leucemia aguda, tambin pueden trans-
formar fibroblastos de pollo (177).
Los virus de leucosis de los subgrupos B y D inducen
efectoscitopticosenel cultivo declulas(175, 211). Como esta
propiedad est restringida a unos cuantos virus, no puede
usarse como una valoracin para virus de campo.
Serologa
El plasma,sueroo la yemade huevosonadecuados
parala
determinacinde anticuerpos.
La neutralizacin del seudotipo RSV, es indicadora de in-
feccin reciente o pasadacon un virus de leucosis o sarcoma
del mismo subgrupo y de un tipo igualo similar. Un virus
de un subgrupo no ser neutralizado por anticuerpos provo-
cados por un virus de un subgrupo distinto (383). De ordi-
nario, se mezcla una dilucin de 1:5 de suero inactivado por
calor (56 C por 30 minutos) con una cantidad igual de una
preparacin estndar de RSV de un seudotipo conocido;
despus de la incubacin se cuantifica el virus residual por
uno de muchos procedimientos, y la valoracin con cultivo
de clulas es el utilizado ms comnmente (328). Para la
deteccin de anticuerpos hacia ALV, se puede utilizar una
prueba de microneutralizacin que utiliza ELISA para de-
tectar virus residuales (149).
De manera ms reciente, se ha descrito una prueba de
absorbancia indirecta de inmunoperoxidasa (239) y pruebas
ELISA (240, 352, 377), para la deteccin de anticuerpos.
Existen de manera comercial equipos de ELISA para la
deteccin de anticuerpos para ALV.

Serotipos
Los virus del grupo de leucosis/sarcoma aviarios que se
presentan en pollos han sido divididos en seis subgrupos (A,
B, C, D, E Y J) con base en los rangos de huspedes en
clulas genticamente susceptibles o resistentes, espectro de
interferencia y antgenos de envoltura viral (antgenos neu-
tralizantes) (283, 396).
Los virus de subgrupos distintos pueden distinguirse
por la capacidad de los antisueros monovalentes para neu-
tralizarlos. A pesar de ello, aunque de ordinario hay cierta
neutralizacin cruzada entre virus que pertenecen al mismo
subgrupo, la cintica de la neutralizacin vara y la forma
de las curvas de los sistemas heterlogos difiere de aque-
llas de los sistemas homlogos. No hay antgenos de neu-
tralizacin comunes entre los virus de diferentes subgrupos,
excepto para una relacin entre los subgrupos B y D. El
diagnstico de infeccin por medios serolgicos requiere
emplear los representativos de todos los serotipos. Pueden
utilizarse los propios virus de leucosis, pero con mayor
frecuencia se aprovechan seudotipos de RSV en las pruebas
de neutralizacin.
Diagnstico diferencial
Leucosis linfoide
La LL y la enfermedad de Marek (EM) se pueden identificar
slo con dificultad, debido a que en ambas enfermedades
pueden producirse tumores linfoides similares en los mis-
mos rganos viscerales, durante el mismo periodo de edad.
Las lesiones viscerales de estas dos enfermedades no pue-
den diferenciarse mediante examen macroscpico. En la
mayor parte de los casos, es posible determinar el diagns-
tico con un examen microscpico cuidadoso; no obstante,
es necesario disponer de una experiencia considerable. Para
llegar a una decisin, deben considerarse la historia, signos,
lesiones macroscpicas y microscpicas, y la citologia. Esta
seccin describir puntos que deben recibir una atencin
especial (54, 137,308).
De ordinario, la LL no se produce antes de las 14
semanas de edad, y la mayor parte de la mortalidad sucede
entre las 24 y 40 semanas. Por otra parte, la EM puede ori-
ginarse tan tempranamente como a las cuatro semanas,y el
punto mximo de mortalidad varia de lOa 20 semanas.
Ocasionalmente, las prdidas continan y pueden alcanzar
un nivel mximo despus de 20 semanas.
Los tumores nodulares de la bolsa a menudo se pue-
den palpar a travs de la cloaca en las aves infectadas con
AL V. La parlisis relacionada con las lesionesmacroscpicas
en los sistemas nerviosos autnomo y perifrico, y las lesio-
nes macroscpicas del iris ("ojo gris") son especificas para
laEM.
Como se menciona antes, la bolsa de Fabricio tiene una
funcin central en el desarrollo de la LL. Cuando hay
tumores linfoides distintivos focales o nodulares en la bol-
sa, puede establecerse un diagnstico de LL. A veces, estos
tumores son sumamente pequeftos y pueden pasar inadver-
tidos. En algunas aves, la EM induce una atrofia prematura
de la bolsa; en otras, la bolsa puede resultar tumoral, en
cuyo caso las paredes y los pliegues pueden estar engro-
sados por infiltracin interfolicular de linfocitos pleomor-
foso En contraste, los tumores interfoliculares de la bolsa
Enfermedades
neoplsicas . 465
constituidos por grandes linfocitos uniformes suelen ser
comunes con la LL.
La infiltracin linfoide microscpica en los nervios,
que forma manguitos alrededor de las pequeas arteriolas
en la materia blanca del cerebelo, y el patrn folicular de la
infiltracin celular linfoide en la piel, caractersticos de
la EM, no se presentan con la LL.
Citolgicamente, los tumores de la LL estn constitui-
dos en general por una poblacin homognea de linfoblastos
(vase figura 17-27). En contraste, los tumores de la EM
suelen contener clulas linfoides que varan de tamao y
madurez desde linfoblastos hasta linfocitos pequeos,
y tambin puede haber clulas plasmticas. Las tinciones
especiales, como el verde metil pironina, son de utilidad
para la citologa. Los linfoblastos inmaduros caractersticos
de los tumores de la LL son sumamente pironinofilicos,
mientras que los linfocitos medios y pequeos que predo-
minan en los tumores de la EM no se tien con pironina.
Los tumores de laLL estn constituidos casi totalmente
por clulas B, y tienen marcadores de 19M en la superficie,
mientras que de 60 a 90% de las clulas de EM son clulas
T que carecen de marcadores de IgM, y slo cerca de 3 a
25% son clulas B. Adems, de 0.5 a 35% de las clulas
tumorales en la EM tiene un antgeno de superficie celu-
lar relacionado con tumor (MATSA), que est ausente en las
clulas tumorales de LL (22, 254, 255, 299).
Otras enfermedades que se pueden confundir con la LL
son eritroblastosis, mieloblastosis, mielocitomatosis, pulo-
rosis, tuberculosis, enterohepatitis, enfermedad de Hjarre y
degeneracin grasa del hgado.
Eritroblastosis
Aunque las lesiones macroscpicas del hgado, bazo y
mdula sea proporcionan las bases para un diagnstico
presuntivo, un diagnstico firme debe basarseen el hallazgo
de nmeros abundantesde eritroblastos por examen micros-
cpico y un frotis de sangrey corteso frotis de hgado y mdula
sea. Los pollos en las etapastempranas de la enfermedad,
o sin signos obvios, pueden pasar fcilmente inadvertidos a
menos de que se practique un examen microscpico.
La eritroblastosis con anemia concurrente a menudo es
difcil de diferenciar de la anemia provocada por causas no
neoplsicas. En la eritroblastosis, de ordinario hay un defec-
to en la maduracin de los eritroblastos, que origina la
presencia de un nmero abundante de stos y muy pocos
eritrocito s policromos. En el caso de la anemia, se produce
por lo comn lo contrario. La eritropoyesis extramedular y
la stasis de eritroblastos en los sinusoides suelen ser ms
notables en la eritroblastosis que en la anemia.
La eritroblastosis puede distinguirse de la mieloblasto-
sis por las bases siguientes: en la mieloblastosis, el hgado
suele tener un color rojo plido y la mdula sea es blan-
quizca, mientras que en la eritroblastosis, el hgado y la
mdula sea suelen tener un color rojo cereza (vase figura
17-30B,C). En la mieloblastosis, las clulas se acumulan
intravascular y extravascularmente, mientras que en la eri-
troblastosis siempre son intravasculares. El eritroblasto y el
mieloblasto pueden ser difciles de distinguir. Los eritro-
blastos tienen un citoplasma basfilo y un halo perinuclear;
los mieloblastos a menudo tienen algunos grnulos (vase
figura 17-300, E).
466 . Enfermedades de las aves
Los eritroblastos son clulas del sistema eritropoytico
y pueden diferenciarse de clulas del sistema mielopoytico
con base en la presencia de ciertos marcadores. As, los
eritroblastos tienen marcadores eritroides que comprenden
a la hemoglobina, histona H5 especfica para eritrocito de
pollo y antgeno de superficie celular especfica para eritro-
cito de pollo detectada por inmunofluorescencia. Los mie-
loblastos y los mielocitos tienen marcadores mieloides que
incluyen la adherencia y la capacidad fagoctica, receptores Fc
determinados por formacin de roseta, antgeno de superfi-
cie celular especfico para granulocito y macrfago, detec-
tado por medio de inmunofluorescencia, y dependencia para
la formacin de colonias del factor estimulante de colonias
(177,247).
La eritroblastosis puede distinguirse de la LL por la
naturaleza y distribucin de las lesiones. Microscpicamen-
te, el citoplasma de los linfoblastos resulta un tanto menos
basfilo que el de los eritroblastos, y tambin hay una
relacin nuclear-citoplsmica mayor que en las ltimas
clulas. Los linfoblastos son ms variables en tamao y
forma que los eritroblastos, pero todos estn en la misma
etapa de desarrollo primitivo. Los lifoblastos tienden a tener
un ncleo ovoide ms que esfrico y una red de cromatina
ms fina y de aspecto ms delicada.
Los mielocitomas se distinguen fcilmente de la eritro-
blastosis.
Mieloblastosis
Como en la eritroblastosis, un diagnstico tentativo se pue-
de basar en lesiones macroscpicas; sin embargo, esas son
a menudo tan semejantes a las de la leucosis linfoide que no
puede establecerse el diagnstico especfico sin el examen
de un frotis de sangre. El examen de cortes de hgado o
mdula seaes til cuando es dudosa la identificacin del
tipo celular. El mieloblasto es en promedio ms pequefio
que el eritroblasto o linfoblasto; su citoplasma es ms aci-
dfilo y es poligonal o angular. El ncleo es menos vesicu-
loso; el nuclolo, aunque est presente no se observa con
tanta frecuencia ni es tan notable como en las otras dos
leucosis. Los mieloblastos tambin tienen marcadores fisio-
lgicos, que los identifican como miembros de las series
mieloides (vase Diagnstico diferencial, Eritroblastosis).
Mielocitomatosis
El carcter y la localizacin distintivos de los tumores
proporcionan la base para el diagnstico, el cual se puede
verificar mediante examen de un frotis teido o un corte de
tumor. Los tumores macroscpicos deben diferenciarse
de mieloblastosis, LL, osteopetrosis y procesos necrticos
o purulentos o de ambos tipos, que se producen en la
tuberculosis, pulorosis e infecciones micticas.
Hemangioma
Los hemangiomas en la piel debendiferenciarsede heridas,
hemorragiasde los foliculos de las plumasy canibalismo.
Los que se encuentranen los rganos visceralesdeben
distinguirsede las hemorragiasy los sarcomas.
Tumores renales
Debe sospecharsede tumores renales cuando se encueniran
ndulo s tumorales o grandes masas slo en el rin, o estn madres. La madre seleccionada para producir la siguiente
(Captulo J7)
suspendidas de la regin lumbar. El diagnstico se puede
verificar por medio de examen microscpico. Los tumores
deben diferenciarse de otras causasde crecimiento de rin,
incluyendo hematomas, LL y acumulacin de uratos.
Osteopetrosis
Las lesiones seas de los casos avanzados son sufi-
cientemente distintivas como para no presentar dificul-
tad diagnstica. Los cortes transversales y longitudinales
de los huesos largos son de utilidad para detectar las exs-
tosis leves y las endstosis, en particular en las etapas
iniciales.
Entre otras osteopatas, el raquitismo y la osteoporosis
pueden diferenciarse de la osteopetrosis por su formacin
epifisaria de material osteoide o hueso poroso. En la perosis
hay un retorcimiento y aplanamiento de la pierna, mientras
que la estructura sea permanece normal.
Tumores del tejido conjuntiva
Estos tumores suelen ser fciles de distinguir de las leucosis.
No deben confundirse con grimulomas (enfermedad de
Hjarre, tuberculosis, pulorosis) que resultan por traumatis-
mos, mielocitomas o leiomiomas.
TRATAMIENTO
No se han encontrado medidas teraputicas prcticas para
el tratamiento de las enfermedades del complejo de leucosis
aviar. Al evaluarse los agentes teraputicos potenciales,
debe considerarse que pueden producirse remisiones tem-
porales de los signos clnicos de manera espontnea. Todos
los intentos para tratar las neoplasias inducidas por virus han
arrojado resultados negativos o no reproducibles.
PREVENCiN Y CONTROL
Erradicacin
Los ALV exgenos pueden erradicarse de las parvadas.
Hasta 1977, la erradicacin slo era aplicable para las
parvadas experimentales o libres de patgeno s especificos
especiales,pues los mtodos usadoseran prolongados, com-
plicados y costosos. Desde entonces, la erradicacin de las
parvadas comerciales se ha vuelto factible con el empleo de
las tcnicas de Spencer y colaboradores (361).
La erradicacin de la infeccin por ALV depende de la
rotura de la transmisin vertical del virus de la madre
hacia su progenie. Con el fin de establecer una parvada libre
de leucosis, es necesario incubar, criar y conservar en aisla-
miento a un grupo de pollos libres de infeccin congnita.
Para lograr lo, los embriones deben obtenerse de madres que
no estntransmitiendo el virus a su progenie. En los trabajos
iniciales acerca del desarrollo de criaderos libres de ALV,
se usaron o recomendaron varios mtodos para seleccionar

generacin que se espera est libre de virus fueron: 1) In-
munes, no diseminadoras de virus. Seseleccionaron gallinas
con anticuerpos suponiendo que tenian menor probabilidad
de diseminar virus que los ejemplares sin anticuerpos. Se
criaron pollitos de stas que no transmitieron virus a sus
embriones, con base en pruebas de cuando menos tres em-
briones/gallina (199).2) No inmunes, no diseminadoras de
virus. Las gallinas sin anticuerpo s se seleccionaron bajo la
suposicin de que nunca hablan sido infectadas y que te-
nian menor probabilidad que las gallinas con anticuerpos
de convertirse en diseminadoras intermitentes (228). 3)
Gallinas no virmicas independientementedel estadoinmuni-
tario. stas se identificaron y emplearon para proporcionar
reemplazos; sin embargo, se requirieron pruebas hasta la
cuarta generacin,antesque los criaderos estuvieran libres de
viremias,yno sedescartla infeccin en las no virmicas(403).
La aplicacin de la erradicacin a las parvadas comer-
ciales ha dependido de relaciones entre las infecciones por
virus en gallinas, huevos, embriones y pollitos (361): 1) La
albmina de huevo puede contener ALV exgeno y anti-
geno gs, y ambos suelen encontrarse juntos. 2) Hay una
fuerte relacin entre ALV o antigeno gs en la albmina de
huevo y ALV en los hisopos vaginales. 3) Hay una relacin
entre AL V en los hisopos vaginales o en la albmina de huevo
y ALV en embriones de pollo y pollitos recin nacidos,
consecuentemente las gallinas con una baja probabilidad de
producir embriones infectados son gallinas negativas para
el virus (o al antgeno gs) mediante prueba de hisopos
vaginal, o gallinas que producen huevos con albmina libre
de virus o antgeno gs. Comnmente, el virus en los hisopos
vaginales o cloacales se pueden detectar por medio de
pruebas ELISA, NP o MF, y en la albmina de huevo por
medio de pruebas de ELISA o COFAL directa. Es improba-
ble que una prueba simple detecte a todas las gallinas
diseminadoras potenciales. Un problema que se presenta en
la aplicacin de la prueba de ELISA a la clara de huevo o a
los hisopos, es la necesidad de diferenciar las reacciones
positivas debidas a la presencia de antgeno gs derivado del
AL V endgeno o locus, de reacciones a causade la presencia
de infeccin con ALV exgeno (200). Las reacciones que
se deben a esta ltima suelen ser de manera notable ms
elevadas, pero el delimitar fronteras entre las infecciones
con virus endgenos y exgenos a veces es dificil, y un tanto
arbitraria. Las reacciones altas ocasionadas por virus ex-
geno son ms claras con muestras de albmina de huevo que
con hisopos (93). Hay posibilidades de que los anticuerpos
monoclonales desarrollados contra la proteina p27 se usen
en las pruebas ELISA para diferenciar entre infecciones
endgenas y exgenas (227); tambin podr ser til una establece en la resistencia al virus de subgrupo A predomi-
PCR que utiliza cebadores basadosen el LTR proviral (348).
Un procedimiento para la erradicacin de ALV inclu-
ye: 1) seleccin de huevos frtiles de gallinas negativas en
la prueba de albmina de huevo o hisopo vaginal (104, 143,
260, 281); 2) crianza de pollos en aislamiento en grupos
pequeos (25 a 50) en jaulas con piso de alambre, evitando
el sexado manual (144), y vacunacin con una aguja comn
(111), para prevenir la propagacin mecnica de cualquier
infeccin residual; 3) llevar a cabo pruebas en pollos para
la deteccin de ALV mediante una valoracin biolgica
en la sangre, descartando reactores y pollos en contacto
(143, 144,260,263,348); y 4) crianza de grupos libres de
Enfermedades neoplsicas . 467
ALV en aislamiento. En la prctica, la seleccin de gallinas
con un ndice bajo de diseminacin es un requerimiento ms
sencillo de cubrir que las pruebas en pollos y crianza en
aislamientos subsecuentesnecesarias para lograr una erra-
dicacin completa. En consecuencia, algunas empresas de
reproductoras slo estn concentrndose en la reduccin del
ndice de infeccin mediante pruebas en la gallina. Se han
comunicado progresos en la reduccin de los ndices de
diseminacin de virus para muchas lneas, aunque algunas
respondieron pobremente (263). La respuesta pobre a la
seleccin no fue inherente en las lneas, sino pareci rela-
cionarse con factores ambientales (146). Para una revisin
de stos y otros mtodos de control, vase Spencer (359)
y de Boer (110).
Los pollitos son ms susceptibles a contraer infeccin
por ALV durante el periodo de inmediato posterior al naci-
miento. Aunque es posible que pollitos, en la misma nace-
dora, congnitamente infectados sean la fuente principal de
esta infeccin, hay varios procedimientos que pueden redu-
cir o elminar el resto de infeccin de poblaciones previas.
Las incubadoras, nacedoras y todo equipo debe limpiarse
con minuciosidad y desinfectarse entre cada uso. No deben
utilizarse de nuevo las cajas para pollitos, y cada granja debe
tener idealmente slo un grupo de pollos. El peligro de
introducir cepas de virus no presentes todava en la pobla-
cin, puede eliminarse si no se mezclan los huevos o pollitos
de orgenes distintos, y estos ltimos se cran bajo condicio-
nes de aislamiento que prevengan la contaminacin cruzada
de parvadas.
Se ha informado que la vacunacin de pollos con AL V
virulento a las ocho semanas de edad previene la disemina-
cin de virus hacia los huevos y facilta la erradicacin de
los virus de leucosis (314), pero esto no lo pudieron confirmar
Okazaki y colaboradores (262). Algunos informes (230),
indicaron que mientras los pollos vacunados a las ocho
semanasde edado ms no suelendiseminar virus a sushuevos,
puedenalojarlos, particularmenteen los leucocitosy en el bazo.
Seleccin para resistencia gentica
La frecuencia de los alelos que codifican la susceptibilidad
y la resistencia celular a la infeccin por virus exgenos de
leucosis/sarcoma (vase Patognesis y Epizootiologa) va-
ran de manera considerable entre las lneas comerciales de
pollos (90, 249). En algunas lneas, pueden encontrarse
elevadas frecuencias de un alelo resistente naturalmente. En
otras, las frecuencias de los alelos resistentes puede aumen-
tar mediante seleccin artificial. En la prctica, el nfasis se
nante, y a veces tambin al subgrupo B.
En la seleccin artificial, pueden determinarse los ge-
notipos de pares desconocidos en una prueba de progenie,
mediante el acoplamiento con aves probadoras recesivas del
subgrupo en cuestin (por ejemplo, arar para virus de sub-
grupo A) (269). Dependiendo de la segregacin de cras
susceptibles y resistentes en un acoplamiento particular,
puede determinarse el genotipo del progenitor desconocido.
La identificacin fenotpica de la progenie en la prueba
puede ser determinada por medio de inoculacin de RSV en
la MCA, calificndose al embrn como suceptible o resis-
tente con base al recuento de pstulas (95), o inoculacin
468 . Enfermedadesde las aves
intracraneal de RSV en polluelos recin nacidos, clasifican-
do stoscon baseen muerte o supervivencia (389). El primer
mtodo es preferible y tiene muchas ventajas.
Crittenden (83, 84), expuso algunos de los problemas
que surgen con este procedimiento. Los virus mutantes
tienen una mayor probabilidad de superar la resistencia de
un gen simple que el relacionado con un efecto de gen mltiple,
y entonces se puede favorecer a los subgrupos mutantes. En
una poblacin husped resistente a la penetracin de virus,
puede no haber una seleccin eficaz para la resistencia al
desarrollo de neoplasias; por esta razn, pueden predominar
los virus mutantes. Es probable que la seleccin pasadapara
la viabilidad del husped haya aumentado la resistencia de
aves infectadas al desarrollo de neoplasias.Este tipo de resis-
tencia est mal definido, pero puede controlarse por un
nmero de genes y es consecuentemente ms dificil de
superar por mutacin viral. Hay un prospecto de que tal vez
sea posible controlar las infecciones por ALV, mediante el
desarrollo de parvadasresistentesa travs de transgnesis(86).
Inmunizacin
El posible empleo de vacunas antivirales para aumentar la
resistencia del husped resulta muy atractivo. Sin embargo,
REFERENCIAS
l. Astrin, S.M., H.L. Robinson, L.B. Crittenden, E.G. Buss,
J. Wyban, and W.S. Hayward. 1979. Ten genetic loci in the
chicken that contain structural genes for endogenous avian
leukosis viruses. Cold Spring Harb Symp Quant Biol
44:1105-1109.
2. Astrin, S.M., E.G. Buss, and W.S. Hayward. 1979.Endo-
genous viral genes are non-essential in fue chicken. Nature
282:339-341.
3. Baba, T.W., and E.H. Humphries. 1984. Avian leukosis
virus infection: Analysis of viremia and DNA integration
in susceptible and resistantchicken lines. J ViroI51:123-130.
4. Baba, T.W., and E.H. Humphries. 1985. Formation of a
transtormed follicle is necessary but not sufficient for devel-
opment of an avian leukosis virus-induced Iymphoma. Frac
Natl Acad Sci USA 82:213-216.
5. Baba, T.W., and E.H. Humphries. 1986. Selective integra-
tion of avian leukosis virus in different hematopoietic tissues.
Virology 155:557-566.
6. Bacon, L.D. 1987.lnfluence ofthe majar histocompatability
complex on disease resistance and productivity. Poult Sci
66:802-811.
7. Bacon, L.D., R.L. Witter, L.B. Crittenden, A. Fadly, and
J. Motta. 1981. B-haplotype influence on Marek's disease,
Rous sarcoma, and Iymphoid leukosis virus-induced tumors
in chickens. Poult Sci 60: 1132-1139.
8. Bacon, L.D., T.L. Fredrickson, D.G. Gilmour, A.M. Fadly,
and L.B. Crittenden. 1985. Tests ofassociation oflympho-
cyte aIloantigen genotypes with resistance to viral oncogene-
sis in chickens. 2. Rous sarcoma and Iymphoid leukosis in
progeny derived from 63 x 151and 100 x 63 crosses. Poult Sci
64:39-47.
9. Bacon, L.D., E.J. Smith, L.B. Crittenden,and G.B. Haven-
stein. 1988. Association of fue slow feathering (K) and an
endogenous vira! (ev 21) gene on fue Z chromosome of
chickens. Poult Sci 67:191-197.
10. Bacon, L.D., R.L. Witter, and A.M. Fadly.1989. Augmen-
(Captulo 17)
en una serie de intentos para inactivar virus de leucosis por
varios medios, Burmester (44) demostr que la capacidad
de estas preparaciones de virus para inducir anticuerpos se
destrua casi concurrentemente con la inactivacin. Aunque
se ha logrado cierto xito con virus inactivados, los proce-
dimientos no son adecuados para la aplicacin en campo.
Los intentos para producir cepas atenuadas de virus que no
induzcan la enfermedad han fracasado (264).
Se ha conseguido algn xito en los intentos por incre-
mentar la resistencia del husped al RSV mediante inmuni-
zacin con antgenos virales o celulares (29, 272). Se
justifica la prctica de procedimientos similares para estu-
diar la inmunidad en la leucosis linfoide.
Recientemente, se han producido ALV recombi'lantes
con caractersticas de RAV-O, que sin embargo expresan
glucoprotenas de envoltura de subgrupo A, lo cual puede
tener potencial como vacuna (72, 236, 400).
A pesar de ello, los pollitos infectados de ma-
nera congnita son inmunolgicamente tolerantes y,
por tanto, no pueden inmunizarse aun en caso de que se
disponga de una vacuna adecuada. Por mala fortuna, estos
pollos constituyen la fuente principal de transmisin
de virus y son los que tienen mayor probabilidad de desa-
rrollar neoplasias.
tation of retrovirus-induced lymphoid leukosis by Marek's
disease herpesviruses in white leghom chickens. J Virol
63:504-512.
11. Bai, J., K. Howes, L.N. Payne, and M.A. Skinner. 1995.
Sequence of host-range determinants in the env gene of a
full-length, infectious proviral clone of exogenous avian leuk-
osis virus HPRS-I03 confirms that it represents a new sub-
group (designated J). J Gen ViroI76:181-187.
12. Bai, J., L.N. Payne, and M.A. Skinner. 1995. HPRS-I03
(exogenous avian leukosis virus, subgroup J) has an env gene
related to those ofendogenous elements EAV-O and E5! and
an E element found previously only in sarcoma viruses. J Virol
69:779-784.
13. Baluda, M.A. 1962. Properties of cells infected with avian
myeloblastosis virus. Cold Spring Harb Symp Quant Biol
27:415-425.
14. Baluda, M.A. 1963. Conversion of cells by avian myeloblas-
tosis virus. Perspect Virol 3: 118-137.
15. Baluda, M.A., and P.P. Jamieson. 1961.1n vivo infectivity
studies with avian myeloblastosis virus. Virology 14:33-45.
16. Banders, U.T., and P.M. Coussens. 1994. lnteractions be-
tween Marek's disease virus encoded or induced factors and
the Rous sarcoma virus long terminal repeat promoter. Virol-
ogy 199:1-10.
17. Bates, P., J.A. Young, and H.E. Varmus. 1993. A receptor
for subgroup A Rous sarcoma virus is related to the low
density lipoprotein receptor. Cell 74:1043-1051.
18. Bauer, H. 1974. Virion and tumor cell antigens of C-type
RNA tumor viruses. Adv Cancer Res 20:275-341.
19. Bauer, H., and B. Fleischer. 1981. Immunobiology ofavian
RNA tumor virus-induced cell surface antigens. In J.W.
Blasecki (ed.). Mechanisms of lmmunity to Virus-lnduced
Tumors. Marcel Dekker, New York, pp. 69-118.
20. Bauer, H., R. Kirth, L. Rohrschneider, and H. Gelder-
blum. 1976. Immune response to oncomaviruses and tumor-
associated antigens in the chicken. Cancer Res 36:598-602.
 Enfermedades
neoplsicas . 469

21. Bayon, H.P. 1929. The pathology oftransmissible anaemia 41. Burmester, B.R. 1955.lmmunity to viscerallymphomatosis
(erythromyelosis) in fue t'owl; its similarity to human hemopa- in chicks following injection ofvirus into dams. Proc Soc Exp
thies. Parasitology 21 :339-374. Biol Med 88:153-155.
22. Beard, J. W. 1963. Avian virus growths and tl1eir etiological 42. Burmester, B.R. 1956. Bioassay of fue virus of visceral
agents. Adv Cancer Res 7:1-127. Iymphomatosis. l. Use of short experimental periodo J Natl
23. Beard, J.W. 1963. Viral tumors ofchickens with particular Cancerlnst 16:1121-1127.
reference to the leukosis complex. Ann NY Acad Sci 43. Burmester, B.R. 1956. The shedding afilie virus ofvisceral
108:1057-1085, Iymphomatosis in fue saliva and reces of individual normal
24. Beard, J.W. 1973. Oncornaviruses. l. The avian tumor and Iymphomatous chickens. Poult Sci 35:1089-1099.
viruses. In A.J. Dalton and F. Haguenau (eds.). Ultrastruc- 44. Burmester, B.R. 1968. Unpublished data.
ture in Biological Systems, vol. 5. Ultrastructure of Animal 45. Burmester, B.R. 1969. The prevention oflymphoid leukosis
Viruses an Bacteriophages. Academic Press, New York, pp. with aIldrogens. Poult Sci 48:401-408.
261-281. 46. Burmester, B.R., and G.E. Cottral. 1947. The propagation
25. Beard, J. W. 1980. Biology of avian oncornaviruses. In G. of filterable agents producing Iymphoid tumors and
Klein (ed.). Viral Oncology. Raven Press, New York, pp. osteopetrosis by serial passage in chickens. Cancer Res 7:669-
55-87. 675.
26. Beard, J. W., J.F. Chabot, O. Beard, U. Heine, and G.E. 47. Burmester, B.R., and E.M. Denington.1947. Studies on the
Houts. 1976. Renal neoplastic response to leukosis virus transmission of avian viscerallymphomatosis. l. Variation in
strains BAI A (avian myeloblastosis virus) and MC29. Cancer transmissibility of naturally occurring cases. Cancer Res
Res 36:339-353. 7:779-785.
27. Beaudreau, G.S., and . Becker. 1958. Virus of avian 48. Burmester, B.R., and T.N. Fredrickson. 1964. Transmission
myeloblastosis. X. Photometric rnicrodetermination of ade- ofvirus from field cases ofavian lymphomatosis. l. Isolation
nosinetriphosphatase activity. J Natl Cancer Inst 20:339-349. ofvirus in line 151 chickens. J Natl Cancer Inst 32:37-63.
28. Beaudreau, G.S., R.A. Bonar, O. Beard, and J. W. Beard. 49. Burmester, B.R., and R.F. Gentry. 1956. The response of
1956. Virus ofavian erythroblastosis. 11. Influence ofhost age susceptible chickens to graded clases of tlle virus of visceral
and route of inoculation on dose-response. J Natl Cancer Inst lymphomatosis. Poult Sci 35:17-26.
17:91-100. 50. Burmester, B.R., and N.M. Nelson. 1945. The effect of
29. Bennett, 0.0., and S.E. Wright. 1987. Immunization with castration and sex horrnones upon fue incidence of Iym-
envelope glycoprotein of an avian RNA tumor virus protects phomatosis in chickens. Poult Sci 24:509-515.
against sarcoma virus tumor induction: Role of subgroup. 51. Burmester, B.R., and Purchase.1979. The history ofavian
Virus Res 8:73-77. medicine in the United States. V. Insights into avian tumor
30. Beug, H., A. von Kirchbach, G. Ollderlein, J-F. Con- virus research. Avian Ois 23:1-29.
science, and T. Graf. 1979. Chicken hematopoietic cells 52. Burmester, B.R., and W.G. Walter. 1961. Occurrence of
transformed by seven strains of defective avian leukemia visceral Iymphomatosis in chickens inoculated with Rous
virus display three distinct phenotypes. Cell 18:375-390. sarcoma virus. J Natl Cancer Inst 26:511-518.
31. Biggs, P.M. 1961. A discussion on the classification of fue 53. Burmester, B.R., and N.F. Waters. 1956. Variation in fue
avian leucosis complex and fowl paralysis. Br Vet J 117:326- presence afilie virus ofviscerallymphomatosis in fue eggs of
334. fue same hens. Poult Sci 35:939-944.
32. Biggs, P.M., and L.N. Payne. 1964. Relationship ofMarek's 54. Burmester, B.R., and Witter, R.L. 1971. An outline afilie
disease (neural Iymphomatosis) to Iymphoid leukosis. Natl common neoplastic diseases ofthe chicken. USDA Prod Res
Cancer Inst Monogr 17:83-98. Rep 129, p. 8.
33. Biggs, P.M., B.S. Milne, T. Graf, and H. Bauer. 1973. 55. Burmester,B.R.,M.A.Gross, W.G. Walter,andA.K.Fontes.
Oncogenicity of non-transforming mutants of avian sarcoma 1959. Pathogenicity of a viral strain (RPL 12) causing avian
viruses. J Gen ViroI18:399-403. viscerallymphomatosis and related neoplasms. 11. Host-virus
34. Boettiger, O. 1979. Animal virus pseudotypes. Prog Med interrelations aft"ectingresponse. J Natl Cancer Inst22:103-127.
Viro! 25:37-68. 56. Burmester, B.R., W.G. Walter, M.A. Gross, and A.K.
35. Bolognesi, O.P. 1974. Structural components ofRNA tumor Fontes. 1959. The oncogenic spectrum oftwo 'pure' strains
viruses. Adv Virus Res 19:315-359. of avian leukosis. J Natl Cancer Inst 23:277-291.
36. Boyce-Jacino, M. T., K. O'Oonoghue, and A.J. Faras. 57. Burmester, B.R., A.K. Fontes, and W.G. Walter. 1960.
1992. Multiple complex families ofendogenous retroviruses Pathogenicity of a viral strain (RPL 12) causing avian
are highly conserved in fue genus Gallus. J Virol 66:4919- viscerallymphomatosis and related neoplasms. 111. Influ-
4929. ence ofhost age and route ofinoculation. J Natl Cancer Inst
37. Boyde,A.,A.J. Banes, R.M. OilIaman, and G.L. Mechanic. 24:1423-1442.
1978. Morphological study of an avian bone disorder caused 58. Burstein, H., M. Gilead, U. Bendheim, and M. Kotler.
by myeloblastosis-associated virus. Metab Bone Dis Relat 1984. Viral aetiology ofhaemangiosarcoma outbreaks among
Res 1:235-242. layer hens. Avian PathoI13:715-726.
38. Bryan, W.R. 1956. Biological studies on the Rous sarcoma 59. Burstein, H., N. Resnick-Rougel, J. Hamburger, G. Arad,
virus. IV. Interpretation oftumour response data involving M. Malkinson, and M. Kotler. 1990. Unique sequences in
one inoculation site per chicken. J Natl Cancer Inst 16:843- the env gene ofavian hemangioma retrovirus are responsible
863. tor cytotoxicity and endothelial cell perturbation. Virology
39. Bryan, W.R., J.B. Moloney, and O. Calnan. 1954. Stable 179:512-516.
standard preparations ofthe Rous sarcoma virus preserved by 60. Butterfield, E.E.1905. Aleukaemic lymphadenoid tumors of
freezing and storage at low temperatures. J Natl Cancer Inst fue heno Folia Haematol 2:649-657.
15:315-329. 61. Calnek, B. W. 1964. Morphological alteration of RIF-infected
40. Burmester, B.R. 1947. Studies on fue transmission ofavian chick embryo fibroblasts. NatI Cancer Inst Monogr 17:425-447.
visceral Iymphomatosis. 11. Propagation of Iymphomatosis 62. Calnek, B.W. 1968. Lymphoid leukosis virus: A survey of
with cellular and cell-free preparations. Cancer Res 7:786- commercial breeding flocks for genetic resistance and inci-
797. dence ofembrvo infection Avian Di~ 12:104-111
d7n Enfermedades de las aves
63. Calnek, B.W. 1968. Lesions in young chickens induced by
lymphoid leukosis virus. Avian Dis 12:111-129.
64. Campbell, J.G. 1961. A proposed classification afilie leu-
cosis complex and fowl paralysis. Br Vet J 117:316-325.
65. Campbell, J.G. 1963. Virus induced tumours in fowls. Proc
R Soc Med 56:305-307.
66. Campbell,J.G.,andE.C.Appleby.1966. Tumoursinyoung
chickens bred for rapid body growth (broiler chickens): A
study of 351 cases. J Pathol Bacteriol 92:77-90.
67. Caparini, U.1896.Fetati leucemici Dei polli. Clin Vet(Milan)
19:433-435.
68. Carr, J.G. 1956. Renal adenocarcinoma induced by fowl
leukemia virus. Br J Cancer 10:379-383.
69. Carr, J.G. 1960. Kidney carcinomas afilie fowl induced by
the MH2 reticuloendothelioma virus. Br J Cancer 14:77-82.
70. Carter, J.K., and R.E. Smith. 1984. Specificity of avian
leukosis virus-induced hyperlipidemia. J Virol 50:301-308.
71. Chabot, J.F., D. Beard, A.J. Langlois, and J.W. Beard.
1970. Mesotheliomas ofperitoneum, epicardium, and pericar-
dium induced by strain MC29 avian leukosis virus. Cancer
Res 30:1287-1308.
72. Chebloune, Y., J. Rukla, F.R. Cosset, S. Valsesia, C. Ron-
fort, C. Legras, A. Drynda, J. Kuzmak, V.M. Nigon, and
G. Verdier. 1991. Immune response and resistance to Rous
sarcoma virus challenge of chickens immunized with cell-as-
sociated glycoproteins provided with a recombinant avian
leukosis virus. J Virol 65:5374-5380.
73. Chen, Y.C., and P.K. Vogt. 1977. Endogenous leukosis
viruses in the avian family Phasianidae. Virology 76:740-750.
74. Cheville, N.F., W. Okazaki, P.D. Lukert, and H.G. Pur-
chase, 1978. Prevention of avian Iymphoid leukosis by induc-
tion of bursal atrophy with infectious bursal disease viruses.
Vet PathoI15:376-382.
75. Chubb, R.C., and P.M. Biggs. 1968. The neutralization of
Rous sarcoma virus. J Gen Virol 3:87-96.
76. Clark, O.P., and R.M. Dougherty. 1980. Detection ofavian
oncovirus group-specific antigens by the enzymelinked im-
munosorbent assay. J Gen ViroI47:283-291.
77. como, J.M. 1992. Structure and classification of retroviruses.
In J. Levy (ed). The Retroviridae, vol l. Plenum Press, New
York, pp. 19-49.
78. comns, W.H., W.E. Briles, R.M. Zsigray, W.R. Dunlop,
A.C. Corbett, K.K. Clark, J.L. Marks, and T.P.
McGrail. 1977. The B locus (MHC) in the chicken: Asso-
ciation with the Cateof RSV-induced tumors. Immunoge-
netics 5:333-343.
79. Cooper, G.M. 1982. Cellular transforming genes. Science
217:801-806.
80. Cooper, M.O., L.N. Payne, P.B. Dent, B.R. Burmester, and
R.A. Good. 1968. Pathogenesis ofavian Iymphoid leukosis.
l. Histogenesis. J Natl Cancer Inst 41 :373-389.
81. Cooper, M.O., H.G. Purchase, D.E. Bockman, and W.E.
Gathings. 1974. Studies on the nature afilie abnormality of
B cell differentiation in aviaR lymphoid leukosis: Production
ofheterogeneous IgM by tumor cells. J lmmunoII13:1210-
1222.
82. Cottral, G.E., B.R. Burmester, and N.F. Waters.1954. Egg
transmission of aviaR lymphomatosis. Poult Sci 33: 1174-
1184.
83. Crittenden, L.B. 1968. Avian tumor viruses: Prospects for
control. World's Poult Sci J 24:18-36.
84. Crittenden, L.B. 1975. Two levels of genetic resistance to
Iymphoid leukosis. Avian Dis 19:281-292.
85. Crittenden, L.B. 1981. Exogenous and endogenous leukosis
virus genes-a review. Avian PathoII0:l01-112.
86. Crittenden, L.B. 1991. Retroviral elements in the genome of
the chickens: lmplications for poultry genetics and breeding.
Crit Rev Poultrv BioI3:73-109.
(Captulo J 7)
87. Crittenden, L.B., and S.M. Astrin.1981. Genes,virusesand
avianleukosis.Bioscience31:305-310.
88. Crittenden, L.B., and A.M. Fadly.1985.Response of chick-
ens lacking or expressingendogenousaviaRleukosisvirus
genes to infection with exogenousvirus. Poult Sci 64:454-
463.
89. Crittenden, L.B., and H.-J. Kung. 1984. Mechanismof
induction of Iymphoid leukosis and related neoplasmsby
avianleukosisviruses.In J.M. Goldmanando. Jarrett(eds.).
Mechanismsof Vira) Leukaemogenesis. Churchill Living-
stone,Edinburgh,Scotland,pp. 64-88.
90. Crittenden, L.B., and J.V. Motta.1969. A surveyofgenetic
resistanceto leukosissarcomavirusesin commercialstocks
of chickens.Poult Sci 48:1751-1757.
91. Crittenden, L.B., and W. Okazaki.1966. Geneticinfluence
of fue Rs locus on susceptibilityto aviaRtumor viruses.11.
Roussarcomavirus antibodyproductionafter strain RPLI2
virus inoculation.J Natl CancerInst 36:299-303.
92. Crittenden, L.B., and H.G. Purchase, 1974. Unpublished
data.
93. Crittenden, L.B., and Smith, E.J. 1984.A comparisonof
test materialsfor differentiatingavian leukosisvirus group-
specificantigensof exogenousandendogenousoriginoAvian
Dis 28:1057-1070.
94. Crittenden, L.B., and R.L. Witter. 1978. Studies of
flocks with high mortality from Iymphoidleukosis.Avian Dis
22:16-23.
95. Crittenden, L.B., W. Okazaki, and R. Reamer. 1963.Ge-
neticresistanceto Roussarcomavirus in embryocell cultures
andembryos.Virology 20:541-544.
96. Crittenden, L.B., E.J. Wendel, and D. Ratzsch. 1971.Ge-
netic resistance to the avian leukosis-sarcoma virus
group: Determiningfue phenotypeof adult birds. Avian Dis
15:503-507.
97. Crittenden, L.B., H.G. Purchase, J.J. Solomon, W.
Okazaki, and B.R. Burmester. 1972. Genetic control of
susceptibilityto the aviaRleukosiscomplex.l. The leukosis-
sarcomavirus group.Poult Sci 51:242-267.
98. Crittenden, L.B., E.J. Wendel, and J.V. Motta.1973. Inter-
actionofgenescontrolling resistanceto RSV(RAV-O).Virol-
ogy 52:373-384.
99. Crittenden, L.B., J.V. Motta,and E.J.Smith.1977.Genetic
controlofRAV-O productionin chickens.Virology 76:90-97.
100. Crittenden, L.B., D.A. Eagen, and F.A. Gulvas. 1979.
Assays for endogenousand exogenousIymphoid leukosis
virusesand chick helperfactor with RSV(-) cell ines.Infect
Immun 24:379-386.
101. Crittenden, L.B., A.M. Fadly, and E.J. Smith.1982. Effect
of endogenousleukosisvirus geneson responseto infection
with avian leukosisand reticuloendotheliosisviruses.Avian
Dis 26:279-294.
102. Crittenden, L.B., W. Okazaki, and E.J. Smith. 1983.Inci-
denceof aviaRleukosisvirus infection in broiler stocksand
its effect on early growth. Poult Sci 62:2383-2386.
103. Crittenden, L.B., E.J. Smith, and A.M. Fadly. 1984.
Influence of endogenousvira! (ev) gene expression and
strainofexogenousavianleukosisvirus (ALV) onmortality
and ALV infection and shedding in chickens. Avian Dis
28:1037-1056.
104. Crittenden, L.B., E.J. Smith, and W. Okazaki. 1984.Iden-
tification of broiler breederscongenitallytransmittingavian
leukosisvirus by enzyme-linkedimmunosorbentassay.Poult
Sci 63:492-496.
105. Crittenden, L.B., S. McMahon, M.S. Halpern, and A.M.
Fadly. 1987. Embryonic infection with the endogenous
avian leukosis virus Rous-associatedvirus-O alters re-
sponsesto exogenousaviaRleukosisvirus infection. J Virol
612:722-725.

106. Cummins, T.J., and R.E. Smith. 1988. Analysis of he-
matopoieticand Iymphopoietictissue during a regenerative
aplasticcrisis inducedby avian retrovirus MAV-2(0). Virol-
ogy 163:452-461.
107. Dales,S., and H. Hanafusa. 1972.Penetrationand intracel-
luJarreleaseof the genomesof avian RNA tumor viruses.
Virology 50:440-458.
108. Darcel, C. le Q. 1957. A note on the classificationof the
leucoticdistasesoftlle fowl. Can1 Comp Med 21:145-159.
109. de Boer,G.F. (ed.). 1987.Avian Leukosis.MartinusNijhoff,
Boston.
110. de Boer,G.F.1987.Approachesto controlofavian Iymphoid
leukosis. In O.F. de Boer (ed.). Avian Leukosis.Martinus
Nijhoff, Boston.MA, pp. 261-286.
111. de Boer, G.F. J van Vloten, and D. van Zaane. 1980.
Possiblehorizontalspreadoflymphoid leukosisvirus during
vaccination against Marek's distase. In P.M. Biggs (ed.).
ResistanceandImmunity to Marek'sDisease.C.E.C.Luxem-
bourg,pp. 552-565.
112. de Boer, G.F., O.J.H. Devos,aud H.J.L. Maas. 1981.The
incidenceof Iymphoid leukosis in chickensin the Nether-
lands.ZootechnicaInt 10:32-35.
113. Dent, P.B.,M.D. Cooper,L.N. Payne,R.A. Good,aud B.R.
Burmester. 1967.Characterizationof aviau Iymphoidleuk-
osisasa malignancyofthe bursallymphoidsystem.Perspect
ViroI5:251-265.
114. DiStefano, H.S., and R.M. Dougherty. 1966.Mechanisms
for congenital transmissionof avian leukosisvirus. 1 Natl
CancerInst 37:869-883.
115. DiStefauo,H.S., and R.M. Dougherty. 1968.Multiplication
of avian leukosis virus in the reproductivesystem of the
rooster.1 Natl CancerInst 41:451-464.
116. Dmochowski, L., C.E. Grey, F. Padgett, P.L. Langford,
aud B.R. Burmester. 1964.Submicroscopicmorphologyof
avianneoplasms.VI. Comparativestudieson Roussarcoma,
visceral Iymphomatosis,erythroblastosis,myeloblastosis,
andnephroblastoma. Tex Rep Biol Med 22:20-60.
117. Dougherty, R.M. 1961.Heat inactivationofRous sarcoma
virus. Virology 14:371-372.
118. Dougherty, R.M. 1987. A historical review of avian
retrovirus research.In O.F. de Boer (ed.). Avian Leukosis.
MartinusNijhoff, Boston,MA, pp. 1-27.
119. Dougherty, R.M., and H.S. DiStefano.1967.Sitesofavian
leukosisvirus multiplication in congenitallyinfectedchick-
ens.CancerRes27:322-332.
120. Dougherty, R.M., J.A. Stewart, and H.R. Morgan. 1960.
Quantitativestudies of the relationshipsbetweeninfecting
doseof Roussarcomavirus, antiviral immuneresponse,and
tumor growth in chickens.Virology II :349-370.
121. Dougherty,R.M.,H.S.DiStefano,andA.A.Marucci.1974.
Application of soluble antigen-antibodycomplexesto the
immunehistochemicalstudyof avian leukosisvirus antigen.
In E. KurstakandR. Morisset(eds.).Viral Immunodiagnosis.
AcademicPress,New York, pp. 88-99.
122. Oren, Cs.N., aud l. Nemeth.1987.Demonstrationofimmu-
noglobulinM on avianIymphoidleukosisIymphomacellsby
the unlabelledantibody peroxidase-antiperoxidase metllud.
Avian PathoI16:253-268.
123. Ounwiddie, C.T., R. Resnick, M.T. Boyce-Jacino, .I.N.
Alegre, and A.J. Faras. 1986.Molecular cloning and char-
acterizationof gag-,poi-, andenv- relatedgenesequencl:sin
the ev-chicken.1 Virol 59:669-675.
124. Eckert, E.A., D. Beard, and J.W. Beard. 1953. Dosc
responserelations in experimental transmission of avian
myeloblastic leukosis. 11.Host responseto whole blood
and to washed primitive cells. 1 Natl Cancel Inst 13:
1167-1184.
125. Eckert. E.A.. o. Beard. aud J.W. Beard. 1954. Th)sere-
Enfermedades neoplsicas . 471
sponse relations in experimental transmission of avian
erythromyeloblastic leukosis 111.Titration ofthe virus. J Natl
Cancer Inst 14:1055-1066.
126. Eckert, E.A., l. Green, D.G. Sharp, D. Beard, and J.W.
Beard. 1955. Virus of avian erythromyeloblastic leukosis.
VII. Thermal stability ofvirus infectivity; ofthe virus particle;
and ofthe enzyme dephosphorylating adenosinetriphosphate.
JNatlCancerlnst 16:153-161.
127. Ellermann, V. 1921. Histogenese der uebertragbaren
Huehner leukose 11. Die intravaskulere Iymphoide leukose.
Folia HaematoI26:165-175.
128. Ellermann, V. 1921. The Leucosis of Fowls and Leukemia
Problems. Gyldendal, London, United Kingdom.
129. Ellermann, V. 1923. Histogenese der uebertragbaren
Huehnerleukose. IV. Zusammenfassende Betrachtungen. Fo-
lia HaematoI29:203-212.
130. Ellermann, V., and O. Bang.1908. Experimentelle leukamie
bei huhnern. Zentralbl Bakteriol Parasitenkd Infektionskr
Hyg Abt I Orig 46:595-609.
131. Elmubarak, A.K.,J.M. Sharma, R.L. Witter, L.B.Critten-
den, and Sanger, V.L. 1983. Comparative response oftur-
keys and chickens to avian Iymphoid leukosis virus. Avian
PathoI12:235-245.
132. Engelbreth-Holm,J., and A. Rothe-Meyer.1932. 11.Ueber
den Zusammenhang zwischen den verschiedenen Huhner-
leukosetornen (Anamie-erythroblastose-myelose). Acta
Pathol Microbiol Scand 9:312-332.
133. Enrietto, P.J., and M.J. Hayman.1987. Structure and virus-
associated oncogenes of avian sarcoma and leukemia viruses.
In G.F. de Boer (ed.). Avian Leukosis. Martinus Nijhoft:
Boston, MA, pp. 29-46.
134. Estola, T., K. Sandelin, A. Vaheri, E. Ruoslahti, and J.
Su ni. 1974. Radioimmunoassay for detecting group-specific
avian RNA tumor virus antigens and antibodies. Dev Biol
Stand 25:115-118.
135. Ewert, D.L., N. Avdalovic, and C. Goldstein.1989. Follicular
exclusion of retroviruses in tlle bursa of Fabricius. Virology
170:433-441.
136. Ewert, D.L., l. Steiner, and J. Duttadaway. 1990. In
ovo infection with the avian retrovirus RAV-Ileads to per-
sistent infection of the central nervous system. Lab Invest
62:156-162.
137. Fadly, A.M. 1987. Differential diagnosis oflymphoid leuk-
osis.ln G.F. de Boer (ed.). Avian Leukosis. Martinus Nijhoff,
Boston,MA,pp.197-211.
138. Fadly, A.M. 1988. Avian leukosis virus (ALV) infection,
shedding, and tumors in maternal ALV antibody-positive and
-negative chickens exposed to virus at hatching. Avian Dis
32:89-95.
139. Fadly, A.M. 1989. Leukosis and sarcoma. In H.G. Purchase,
L.H. Arp,C.H. Domermuth,J.E. Pearson(eds.). A Laboratory
Manual for the Isolation and Identification of Avian Patho-
gens. American Association of Avian Pathologists, Kennett
Square, PA, pp. 135-142.
140. Fadly, A.M. 1992. Some observations on the enhancement of
avian leukosis virus-induced Iymphomas by serotype 2
Marek's disease virus. Proceedings XIX World's Poultry
Congress, Ponsen & Looijen, Wageningen, pp. 281-285.
141. Fadly, A.M., and D.L. Ewert.1994. Enhancementofavian
retrovirus-induced B-celllymphoma by Marek's disease her-
pesvirus. World Scientific, Singapore, pp. 1-9.
142. Fadly, A.M., and R.L. Witter.I993. Effects ofage at infec-
tion with serotype 2 Marek 's disease virus on enhancement of
avian leukosis virus-induced Iymphomas. Avian Pathol
22:565-576.
143. Fadly, A.M., W. Okazaki, E.J. Smith, and L.B. Crittenden.
1981. Relative efticiency of test procedures to detect Iym-
nhnid lellkn,i, virIl' int..",tinn Pnlllt "..i (;0'?0.7-?044
472 . Enfermedades de las aves
144. Fadly, A.M., W. Okazaki, and R.L. Witter.1981. Hatchery-
related contact transmission and short-term small-group-rear-
ing as related to lymphoid-leukosis-virus-eradication
programs. Avian Dis 25:667-677.
145. Fadly, A.M., L.F. Lee, and L.D. Bacon. 1982. Immunocom-
petence of chickens during early and tumorigenic stages of
Rous-associatedvirus-1 infection.lniect Immun 37:1156-1161.
146. Fadly, A.M., W. Okazaki, and L.B. Crittenden. 1983.
Avian leukosis virus iniection and congenital transmission in
liDes of chickens resisting selection for reduced shedding.
Avian Dis 27:584-593.
147. Fadly, A.M., R.L. Witter, and L.F. Lee. 1985. Effects of
chemically or virus-induced immunodepression on response
ofchickens to avian leukosis virus. Avian Dis 29:12-25.
148. Fadly, A.M., L.B. Crittenden, and E.J. Sniith. 1987. Vari-
ation in tolerance induction and oncogenicity due to strain of
avian leukosis virus. Avian PathoI16:665-677.
149. Fadly, A.M., T.F. Davison, L.N. farDe, and K. Howes.
1989. Avian leukosis virus infection and shedding in brown
leghom chickens treated with corticosterone or exposed to
various stressors. Avian PathoI18:283-298.
150. Feldman, W.H. 1932. Neoplasms ofDomesticated Animals.
W.B. Saunders, Philadelphia.
151. Feldman, W.H., and C. Olson. 1933. Keratinizing em-
bryonal nephroma ofthe kidneys afilie chicken. Am J Cancer
19:47-55.
152. Foster, R.G.,J.B. Lian, G. Stein,and H.L. Robinson.1994.
Replication of an osteopetrosis-inducing avian leukosis virus
in fibroblasts, osteoblasts, and osteopetrotic bone. Virology
205:179-187.
153. Frank, R.M., and R.M. Franklin. 1982. Electron micros-
copy of avian osteopetrosis induced by retrovirus MAV.2-0.
CalcifTissue Int 34:382-390.
154. Franklin, R.M., and M. T. Martin. 1980. In ovo tu-
morigenesis induced by avian osteopetrosis virus. Virology
105:245-249.
155. Fredrickson, T.N., H.G. Purchase, and B.R. Burmester.
1964. Transmission of virus irom field cases of avian Iym-
phomatosis. 111.Variation in the oncogenic spectra of pas-
saged virus isolates. Natl Cancer Inst Monogr 17: 1-29.
156. Fredrickson, T.N., B.R. Burmester, and W. Okazaki.1965.
Transmission of virus from field cases of avian Iymphoma-
tosis. 11.Development ofstrains by serial passage in line 151
chickens. Avian Dis 9:82-103.
157. Friesen, B.,and H. Rubin.1961. Some physicochemical and
immunological properties of an avian leucosis virus (RlF).
Virology 15:387-396.
158. Frisby, D.P., R.A. Weiss, M. Roussel, and D. Stehelin.
1979. The distribution of endogenous chicken retrovirus se-
quences in fue DNA of galliiorm birds does not coincide with
avian phylogenetic relationships. Cell 17:623-634.
159. Frisby, D., R. MacCormick, and R. Weiss.1980. Origin of
RAV-O. The endogenous retrovirus of chickens. Cold Spring
Harb ConfCell Prolifer 7:509-517.
160. Fujita, O.J., Y.C. Chen, R.R. Friis, and P.K. Vogt. 1974.
RNA tumor viruses of pheasants: Characterization of avian
leukosis subgroups F and G. Virology 60:558-571.
161. Fung, Y.-K.T., W.G. Lewis, L.B. Crittenden, and H.- J.
Kung. 1983. Activation ofthe cellular oncogene c-erbB by
LTR insertion: Molecular basis of induction of erythroblas-
tosis by avian leukosis virus. Cell 33:357-368.
162. Furth, J. 1931. Erythroleukosis and fue anemias afilie fowl.
Arch PathoI12:1-30.
163. Furth, J.1933. Lymphomatosis, myelomatosis, and endothe-
liorna of chickens caused by a filterable agent. J Exp Med
58:253-275.
164. Fynan, E., T.M. Block, J. DuHadaway, W. Olson, and
O.L. Ewert. 1992. Persistence ofMarek's disease virus in
(Capitulo 17)
a subpopulation ofB cells that is transformed by avian leuk-
osis virus, but not in normal bursal B cells. J Viro! 66:
5860-5866.
165. Gavora, J.S. 1987.lntluences of avian leukosis virus infec-
tion on production and mortality and fue role of genetic
selection inthe control oflymphoid leukosis.ln O.F. de Boer
(ed.). Avian Leukosis. Martinus Nijhoff, Boston, MA, pp.
241-260.
166. Gavora, J.S., J.L. Spencer, R.S. Gowe, and D.L. Harris.
1980. Lymphoid leukosis virus infection: Effects on produe-
tion and mortality and consequences in selection for high egg
production. Poult Sci 59:2165-2178.
167. Gavora, J., J. Spencer, and J. Chambers. 1982. Per-
formance ofmeat-type chickens test-positive and -nega-
tive for Iymphoid leukosis virus infection. Avian Pathol
11:29-38.
168. Gebriel, G.M., l. Y. Pevzner, and A.W. Nordskog. 1979.
Oenetic linkage between immune response to OAT and fue
Cate of RSV-induced tumors in chickens. Immunogenetics
9:327-334.
169. Gilbert, J.M., P. Bates, H.E. Varmus, and J.M. White.
1994. The receptor for the subgroup A avian leukosis sarcoma
viruses binds to subgroup A but not to subgroup C envelope
glycoprotein. J Virol 68:5623-5628.
170. Gilka, F. and J.L. Spencer. 1983. lmmunohistochemical
identification of group specific antigen in avian leukosis virus
inlected chickens. Can J Comp Med 48:322-326.
171. Gilka, F., and J.L. Spencer. 1985. Viral matrix inclusion
bodies in myocardium of Iymphoid leukosis virus-infected
chickens. Am J Vet Res 46:1953-1960.
172. Gilka, F., and J.L. Spencer.1987.lmportance ofthe medul-
lary macrophage in the replication of lymphoid leukosis
virus in the bursa of Fabricius of chickens. Am J Vet Res
48:613-620.
173. Gilka, F. and J.L. Spencer. 1990. Chronic myocarditis and
circulatory syndrome in a white leghorn strain induced by
an avian leukosis virus: light and electron microscopic
study. Avian Dis 34: 174-184.
174. Goodcnow, M.M., and W.S. Hayward.1987. 5' longtermi-
nal repeats of myc-associated proviruses appear structurally
intact but are functionally impaired in tumors induced by
avianleukosis viruses. J Viro! 61 :2489-2498.
175. Graf, T. 1972. Aplaque assay for avian RNA tumor viruses.
Virology 50:567-578.
176. Graf. T. 1975. In vitro transformation of chicken bone mar-
row cells with avian erythroblastosis virus. Z. Naturlorsch
30:847-849.
177. Graf. T., and H. Beug.1978. Avianleukemia viruses.lnter-
action with their target cells in vivo and in vitro. Biochim
Biophys Acta 516:269-299.
178. Graf, T., B. Royer-Pokora,
G.E.Schubert,and H. Beug.
1976. Evidence for fue multiple oncogenic potential of cloned
leukemia virus: In vitro and in vivo studies with avian
erythroblastosis virus. Virology 71 :423-433.
179. Graf. T., D. Fink, H. Beug, and B. Royer-Pokora. 1977.
Oncornavirus-induced sarcoma formation obscured by rapid
development oflethalleukemia. Cancer Res 37:59-63.
180. Graf, T., H. Beug, M. Roussel, S. Saule, D. Stehelin, and
M.J. Hayman. 1980. Avian leukaemia viruses and hae-
matopoietic cell difterentiation. Br J Cancer 41 :659-661.
181. Gross, M.A., B.R. Burmester, and W.G. Walter. 1959.
Pathogenicity ora viral strain (RPLI2) causing avian visceral
Iymphomatosis and related neoplasms. l. Nature of fue le-
sions. J Natl Cancer lnst 22:83-101.
182. Group, V., F.J. Rauscher, A.S. Levine, and W.R. Bryan.
1956. The brain ofnewly hatchedchicks as ahostvirus system
for biological studies on the Rous sarcoma virus (RSV). J Natl
Cancer Inst 16:865-876.

183. Gudkov, A.V., E. Korec, M.V. Chernov,A.T. Tikhonenko,
I.B. Obukh, and l. Hlozanek.1986. Genetic structure ofthe
endogenous proviruses and expression of the gag gene in
Brown Leghorn chickens. Folia Biol (Praha) 32:65-72.
184. Haguenau, F., and J.W. Beard. 1962. The avian sarcoma-
leukosis complex: Its biology and ultrastructure. In A.J. Dal-
ton and F. Haguenau (eds.). Tumors Induced by Viruses.
Academic Press, New York, pp. 1-59.
185. Hall, W.J.,C.W. Bean, and M. Pollard.1941. Transmission
of fowlleucosis through chick embryos and young chicks. Am
J Vet Res 2:272-279.
186. Hamilton, C.M., and C.E. Sawyer. 1939. Transmission of
erythroleukosis in young chickens. Poult Sci 18:388-393.
187. Hanafusa,H.1975. Avian RNA tumorviruses.lnF.F. Becker
(ed.). Cancer: A Comprehensive Treatise. Vol. 2: Etiology-
Viral Carcinogenesis. Plenum, New York, pp. 49-90.
188. Hanafusa, H. 1989. Transformation by Rous sarcoma virus. In
H. Hanatusa, A. Pinter, and M.E. Pullman (eds.). Retroviruses
and Disease, Academic Press, San Diego, CA, pp. 40-56.
189. Hanafusa, T., and H. Hanafusa.1973. Isolation ofleukosis-
type virus trom pheasant embryo cells: Possible presence of
viral genes in cells. Virology 51 :247-25 l.
190. Hanafusa, T., H. Hanafusa, C.E. Metroka, W.S. Hayward,
C.W. Rettemier, R.C. Sawyer, R.M. Dougherty, and H.S.
DiStefano. 1976. Pheasant virus: New class of ribodeoxy-
virus. Proc Natl Acad Sci USA 73:1333-1337.
191. Harris, D.L., V.A. Garwood, P.C. Lowe, P.Y. Hester, L.B.
Crittenden, and A.M. Fadly. 1984. Influence of sexlinked
feathering phenotypes of parents and progeny upon Iymphoid
leukosis virus infection status and egg production. Poult Sci
63:401-413.
192. Hayward, W.S. 1989. Multiple stages in avian leukosis vi-
rus-induced B celllymphoma. In H. Hanafusa, A. Pinter and
M.E. Pullman (eds.). Retroviruses and Disease. Academic
Press, San Diego, CA, pp. 57-65.
193. Hayward, W.S., and B.G. Neel. 1981. Retroviral gene ex-
pression. Curr Top Microbiol ImmunoI217-276.
194. Heinzelmann, E.W., R.M. Zsigray, and W.M. comns.
1981.lncreased growth ofRSV-induced tumours in chickens
partially tolerant to MHC alloantigens. Immunogenetics
12:275-284.
195. Heinzelmann, E.W., R.M. Zsigray, and W.M. comns.
1981. Cross-reactivity between RSE-induced tumour antigen
and B5 MHC alloantigen in the chicken. Immunogenetics
13:29-37.
196. Hihara, H., H. Yamamoto, H. Shimohira, K. Araj, and T.
Shimizu. 1983. Avian erythroblastosis virus isolated trom
chick erythroblastosis induced by Iymphatic leukemia virus
subgroup A. J Natl Cancer Inst 70:891-897.
197. Hirota, Y., M.T. Martin, M. Viljanen, P. Toivanen, and
R.M. Franklin. 1980. Immunopathology of chickens in-
tected in ovo and at hatching with the avian osteopetrosis virus
MAV 2-0. Eur J ImmunoII0:929-936.
198. Holmes, J.R. 1964. Avian osteopetrosis. Natl Cancer Inst
Monogr 17:63-79.
199. Hughes, W.F., D.H. Watanabe, and H. Rubin. 1963. The
development of a chicken tlock apparently free of leukosis
virus. Avian Dis 7:154-165.
200. Ignjatovic J. 1986. Replication-competent endogenous avian
leukosis virus in commercial lines of meat chickens. Avian
Dis 30:264-270.
201. Ignjatovic J. 1988. Isolation of a variant endogenous avian
leukosis virus: Non-productive exogenous intection with en-
dogenous viruses containing p27 and p27. J Gen Virol
69:641-649.
202. Ignjatovic, J. 1990. Congenital transmission of avian leuk-
osis virus in tlle absence of detectable shedding of group
specific antigen. Aust Vet J 67:299-301.
Enfermedades neop/sicas . 473
203. Ignjatovic J., R.A. Fraser, and T.J. Bagust. 1986. Effect of
Iymphoid leukosis virus on performance oflayer hens and the
identification ofinfected chickens by tests on meconia. Avian
PatlloI15:63-74.
204. Ishiguro, H., D. Beard, J.R. Sommer, V. Heine, G. de Th,
and J.W. Beard. 1962. Multiplicity of cell response to the
BAI strain A (myeloblastosis) avian tumor virus. l. Neph-
roblastoma (Wilm's tumor): Oross and microscopic pathol-
ogy. J Natl Cancer Inst 29: 1-39
205. Ishizaki, R., A.J. Langlois, and D.P. Bolognesi, 1975. Iso-
latan of two subgroup-specific leukemogenic viruses from
standard avian myeloblastosis virus. J ViroI15:906-12.
206. Johnson, E.S. 1994. Poultry oncogenic retroviruses and hu-
mansoCancer Detect Prev 18:9-30.
207. Jungherr, E.L. 1941. Tentative pathologic nomenclature for
the disease complex variously designated as fowlleucemia,
fowlleucosis, etc. Am J Vet Res 2:116.
208. Jungherr, E.L., and W. Landauer. 1938. Studies on fowl
para1ysis. 111.A condition resembling osteopetrosis (marble
bone) in the common towl. Storrs Agric Exp Stn Bull 222.
209. Kakuk, T.J., F.R. Frank, T.E. Weddon, B.R. Burmester.
HoG. Purchase, and C.H. Romero. 1977. Avian Iym-
phoid leukosis prophylaxis with Mibolerone. Avian Dis
21:280-289.
210. Kanter, M.R., R.E. Smith, and W.S. Hayward.1988. Rapid
induction of B-cell Iymphomas: Insertional activation of c-
myb by avian leukosis virus. J ViroI62:1423-1432.
211. Kawai, S., and H. Hanafusa. 1972. Plaque assay for some
strains ofavian leukosis virus. Virology 48:126-135.
212. Kelloff, G., and P.K. Vogt.1996. Localizationofaviantumor
virus group-specific antigen in cell and virus. Virology
29:377-384.
213. Kelloff, G., M. Hatanaka, and R. V. Gilden. 1972. Assay of
C-type virus intectivity by measurement of RNA-dependent
DNA polymerase activity. Virology 48:266-269.
214. Kirev, T. T. 1984. Characterization of osteopetrosis in-
duceu by viral strain Pts 56 in guinea fowl. Avian Pathol
13:647-656.
215. Kirev, T.T. 1988. Neoplastic response of guinea fowl to
osteopetrosis virus strain MAV-2(0). Avian Pathol 17:101-112.
216. Kirev, T.T., T.A. Toshkov, and Z.M. Mladenov. 1986. Vi-
rus-induced pancreatic cancer in guinea towl: a morphologi-
cal study. J Natl Cancer Inst 77:713-720.
217. Kirev, T.T., T.A. Toshkov, and Z.M. Mladenov. 1987. Vi-
rus-induced duodenal adenomas in guinea fowl. J Natl Cancer
Inst79:1117-1121.
218. Kitt, T. 1931. Die leukomyelose der Huehner. Mikrobiol
lmmunitaetstorsch Exp Ther 12:15-29.
219. Kumanishi, T., F. Ikuta, K. Nishida, K. Veki, and T.
Yamamoto. 1973. Brain tumors induced in adult monkeys
by Schmidt-Ruppin strain of Rous sarcoma virus. Oann
64:641-643.
220. Kung, H.-J., and N.J. Maihle. 1987. Molecular basis of
oncogenesis by non-acute avian retroviruses. In O.F. de
Boer (ed.). Avian Leukosis. Martinus Nijhoff. Boston, MA,
pp. 77-99.
221. Labat, M.L. 1986. Retroviruses, immunosuppression and
osteopetrosis. Biomed Pharmacother 40:85-90.
222. Lagerlot~ B., and P. Sundelin. 1963. The histogenesis and
haematology ofvirus-induced myeloid leukemia in the fowl.
Acta HaematoI30:111-122.
223. Langlois, A.J., K. Lapis, R.lshizaki, J. W. Beard, and D.P.
Bolognesi. 1974. Isolation of a transplantable cellline induced
by the MC29 avian leukosis virus. Cancer Res 34:1457-1464.
224. Langlois, A.M., R. Ishizaki, G.S. Beaudreau, J.F. Kum-
mer, J.W. Beard, and D.P. Bolognesi. 1976. Virus in-
tected avian celllines established in vitro. Cancer Res 36:
3894-3904.
474 . Enfermedades de las aves
225. Lapis, K. 1979. Histology and ultrastructural aspects of vi-
rus-induced primary liver cancer and transplantable hepa-
tomas of viral origin in chickens. J Toxicol Environ Health
5:469-501.
226. Lapis, K., D. Beard, and J. W. Beard.1975. Transplantation
of hepatomas induced in the avian liver by MC29 leukosis
virus. Cancer Res 35:132-138.
227. Lee, L.F., R.F, Silva, Y.-Q. Cheng, E.J. Smith, and L.B.
Crittenden.1986. Characterisation ofmonoclonal antibodies
to avian leukosis viruses. Avian Dis 30:132-138.
228. Levine, S., and D. Nelsen. 1964. RIF intection in a commer-
cial tlock of chickens. Avian Dis 8:358-368.
229. Luciw, P.A. and N.J. Leung.1992. Mechanisms ofretroviral
replication. In J. Levy (ed.). The Retroviridae, vol 1, Plenum
Press, New York, pp. 159-298.
230. Maas, H.J.L., G.F. de Boer, and J.E. Groenendal. 1982.
Age related resistance to avian leukosis virus. 111.Infectious
virus, neutralising antibody, and tumours in chickens inocu-
lated at various ages. Avian Patholll :309-327.
231. Maki, Y., T.J. Bos, C. Davis, M. Starbuck, and P.K. Vogt.
1987. Avian sarcoma virus 17 carries the jun oncogene. Proc
Natl Acad Sci USA 84:2848-2852.
232. Marsh, J.D., L.D. Bacon, and A.M. Fadly. 1995. Effect of
serotype 2 and 3 Marek's disease virus on fue development of
avian leukosis virus-induced preneoplastic bursal follicles.
Avian Dis 39:743-751.
233. Mathews, F.P.1929. Leukochloroma in fue common fowl.lts
relation to myelogenic leukemia and its analogies to chloroma
in mano Arch PathoI7:442-457.
234. Mathey, W.J. 1977. Personal communication.
235. Matthews, R.E.F. 1982. Fourth report of fue international
committee on taxonomy ofviruses. Classification and nomen-
clature ofviruses. Intervirology 17, Nos. 1-3.
236. McBride, M.A.T., and R.M. Shuman. 1988. Immune re-
sponse of chickens inoculated with a recombinant avian leuk-
osis virus. Avian Dis 32:96-102.
237. McNagny, K.M., F. Lim,~. Grieser, and T. Graf.1992. Cell
surface proteins of chicken hematopoietic progenitors, throm-
bocytes and eosinophils detected by novel monoclonal anti-
bodies. Leukemia 6:975-984.
238. Meyers, P. 1976. Antibody response to related leukosis vi-
ruses induced in chickens tolerant to an avian leukosis virus.
J Natl Cancer Inst 56:381-386.
239. Mizuno, Y., and H. Hatakeyama. 1983. Detection of anti-
bodies against avian leukosis viruses with indirect immunop-
eroxidase absorbance test. Jpn J Vet Sci 45:31-37.
240. Mizuno, Y., and S. Itohara. 1986. Enzyme-linked immu-
nosorbent assay to detect subgroup-specific antibodies to
avian leukosis viruses. Am J Vet Res 47:551-556.
241. Mladenov, Z. 1980. Comparative pathology ofavian leukosis.
In D.S. Yohn, B.A. Lapin, and J.R. Blakeslee (eds.). Ad-
vances in Comparative Leukemia Research. Elsevier/ North
Holland Biomedical Press, Amsterdam. The Netherlands,
pp. 131-132.
242. Mladenov, Z., U. Heine, D. Beard, and J.W. Beard. 1967.
Strain MC29 avian leukosis virus. Myelocytoma, endothe-
liorna, and renal growths: Pathomorphological and ultrastruc-
tural aspects. J Natl Cancer Inst 38:251-285.
243. Moloney, J.B. 1956. Biological studies on fue Rous sarcoma
virus. V. Preparation ofimproved standard lots afilie virus tor
use in quantitative investigations. J Natl Cancer Inst 16:877-
888.
244. Morgan, H.R. 1973. Avian leukosis-sarcoma virus antibod-
ies in wildfowl, domestic chickens, and man in Kenya. Proc
Soc Exp Biol Med 144:1-4.
245. Moscovici, C. 1975. Leukemic transforrnation with avian
myeloblastosis virus: Present status. Curr Top Microbiollm-
munoI71:79-101.
(Captulo 17)
246. Moscovici,C., and L. Gazwlo.1987. Virus-cell interactionsof
aviansarcoma311d detectiveleukemiaviruses.In G .F.<k Boer (ed.).
Avian Leukosis. Martinus Nijhoft; Boston, MA, pp. 151-169.
247. Moscovici, M.G., and C. Moscovici. 1980. AMV-induced
transt'ormation ofhemopoietic cells: Growth pattems ofpro-
ducers and nonproducers. In G.B. Rossi (ed.). In Vivo and In
Vitro Erythropoiesis: The Friend System. Elsevier/North Hol-
land Biomedical Press, Amsterdam, The Netherlands, pp.
503-514.
248. Moscovici, C., L. Gazzolo, and M.G. Moscovici. 1975.
Focus assay and detectiveness ofavian myeloblastosis virus.
Virology68:173-181.
249. Motta, J. V., L.B. Crittenden, and W.O. Pollard. 1973. The
inheritance of resistance to subgroup C leukosis-sarcoma
viruses in New Hampshire chickens. Poult Sci 52:578-586.
250. Motta, J. V., L.B. Crittenden, H.G. Purchase, H.A. Stone,
and R.L. Witter. 1975. Low oncogenic potential of avian
endogenous RNA tumor virus intection or expression. J Nat!
Cancer Inst 55:685-689.
251. Nakamura, K., F.Abe, H. Hihara,and T. Taniguchi.1988.
Myocardial cytoplasmic inclusions in chickens with hae-
mangioma and Iymphoid leukosis. Avian PathoI17:3-10.
252. Nehyba, J., J. Svoboda, l. Karakoz, and J. Hejnar. 1990.
Ducks: a new experimental host system for studying persist-
ent intection with avian leukaemia retroviruses. J Gen ViTal
71:]937-1945.
253. Neiman, P.E., L. Jordan, R.A. Weiss, and L.N. farDe.
1980. Malignant Iymphoma ofthe bursaofFabricius: Analy-
sis of early transt'ormation. Cold Spring Harb Conf Cell
Prolifer 7:5]9-528.
254. Neumann, U., and R.L. Witter. 1979. Differential diagnosis
of Iymphoid leukosis and Marek's disease by tumorassoci-
ated criteria. l. Studies on experimentally infected chickens.
Avian Dis 23:417-425.
255. Neumann, U., and R.L. Witter. 1979. Differential diagnosis
of lymphoid leukosis and Marek's disease by tumorassoci-
ated criteria. 11.Studies on field cases. Avian Dis 23:426-433.
256. Nikiforov, M.A., and A. V. Gudkov. 1994. ART -CH: a VL
30 in chickens? J Virol 68:846-853.
257. Nowinski, R.C., E. Fleissner, and N.H. Sarkar.1973. Struc-
tural and serological aspects afilie oncomaviruses in vol. 8:
Persistent virus intections. Perspect Virol 8:31-60.
258. Nyfeldt, A. 1934. Etude sur les !eucoses des poules. l. Une
myeloblastose pure. Sang Biol Pathol 8:566-584.
259. Okazaki, W., H.G. Purchase, and B.R. Burmester. 1975.
Phenotypic mixing test to detect and assay avian leukosis
viruses. Avian Dis 19:311-317.
260. Okazaki, W., B.R. Burmester, A. Fadly, and W.B. Chase.
1979. An evaluation of metl10ds for eradication of avian
leukosis virus from a commercia! breeder tlock. Avian Dis
23:688-697.
261. Okazaki, W., R.L. Witter, C. Romero, K. Nazerian, J.M.
Sharma, A. Fadly, and D. Ewert. 1980. Induction oflym-
phoid leukosis transplantable tumours and the establishment
oflymphoblastoid celllines. Avian PathoI9:3] 1-329.
262. Okazaki, W., A. Fadly, B.R. Burmester, W.B. Chase, and
L.B. Crittenden. 1980. Shedding oflymphoid leukosis virus
in chickens t'ollowing contact exposure and vaccination.
Avian Dis 24:474-480.
263. Okazaki, W., A.M. Fadly, L.B. Crittenden, and W.B.
Chase. 1982. The eftectiveness ofselection t'or reduced avian
leukosis virus shedding in different chicken strains. Avian Dis
26:612-617.
264. Okazaki, W., H.G. Purchase, and L.B. Crittenden. 1982.
Patl10genicityof avian !eukosis viruses. Avian Dis 26:553-559.
265. Panet, A., D. Baltimore, and T. Hanafusa. 1975. Quantita-
tion of avian RNA tumor virus reverse transcriptase by ra-
dioimmunoassay. J Virol 16: 146-] 52.

266. Pani, P.K. 1975. Genetic control of resistance of chick em-
bryo cultures to RSV(RAV 50). J Gen ViroI27:163-172.
267. Pani, P.K. 1976. Further studies in genetic resistance offowl
to RSV(RAV-O): Evidence for interaction between inde-
pendenti y segregating tumour virus B and tumour virus E
genes. J Gen Virol 32:441-453.
268. Pani, P.K. 1977. Evidence for complementary action oftvb
and tve genes that control susceptibility to subgroup E RNA
tumour virus in chickens. J Gen Virol 37:639-646.
269. Pani, P.K., and P.M. Biggs, 1973. Genetic control ofsuscep-
tibility to an A subgroup sarcoma virus in commercial chick-
ens. Avian PathoI2:27-41.
270. Pappenheimer, A.M., L.C. Dunn, and V. Cone. 1926. A
study of fowl paralysis (neuro-lymphomatosis gallinarum).
Storrs Agric Exp Stn Bu11143.
271. Payne, F.E., J.J. Solomon, and H.G. Purchase. 1966. 1m-
munotluorescent studies of group-specific antigen of fue avian
sarcoma-leukosis viruses. ProcNatl AcadSci USA 55:341-349.
272. Payne, L.N. 1981. 1mmunity to Iymphoid leukosis, Rous
sarcoma, and reticuloendotheliosis. In M.E. Rose, L.N.
Payne, and B.M. Freeman (eds.). Avian Immunology. British
Poultry Science, Edinburgh, Scotland, pp. 285-299.
273. Payne, L.N. 1985. Genetics of cell receptors for avian
retroviruses. In W.G. Hill, J.M. Manson, and D. Hewitt (eds.).
Poultry Genetics and Breeding. British Poultry Science, Ed-
inburgh, Scotland, pp. 1-16.
274. Payne, L.N. 1987. Epizootiology of avian leukosis virus
infections. In G.F. de Boer (ed.). Avian Leukosis.
Martinus Nijhoff, Boston, MA, pp. 47-75.
275. Payne, L.N. 1992. Biology ofavian retroviruses. In J. Levy
(ed.). The Retroviridae, vol l. Plenum Press, New York, pp.
299-404.
276. Payne, L.N., and N. Bumstead. 1982. Theoretical consi-
derations on fue relative importance ofvertical and horizontal
transmission for fue maintenance of infection by exogenous
avian Iymphoid leukosis virus. Avian Pathol 11:547-553.
277. Payne, L.N., and R.C. Chubb. 1968. Studies on fue nature
and genetic control of an antigen in normal chick embryos
which reacts in the COFAL test. J Gen Virol 3:379-391.
278. Payne, L.N., and P.K. Pani. 1971. Evidence of linkage
between genetic loci controlling response offowl to subgroup
A and subgroup C sarcoma viruses. J Gen ViroI13:253-259.
279. Payne, L.N., and M. Rennie. 1975. B cell antigen markers
on avian Iymphoid leukosis tumour cells. Vet Rec 96:454-456.
280. Payne, L.N., P.K. Pani, and R.A. Weiss. 1971. A dominant
epistatic gene which inhibits cellular susceptibility to
RSV(RAV-O). J Gen ViroI13:455-462.
281. Payne, L.N., A.E. Holmes, K. Howes, M. Pattison, D.L.
Pollock, and D.E. Waters. 1982. Further studies on the
eradication and epizootiology of Iymphoid leukosis virus
infection in a commercial strain of chickens. Avian Pathol
11:145-162.
282. Payne, L.N., K. Howes, and D.F. Adene. 1985. A modified
teatller pulp culture method for determining fue genetic sus-
ceptibility of adult chickens to leukosis-sarcoma viruses.
Avian PathoI14:261-267.
283. Payne, L.N., S.R. Brown, N. Bumstead, K. Howes, J.A.
Frazier, and M.E. Thouless. 1991. A novel subgroup of
exogenous avian leukosis virus in chickens. J Gen Virol
72:801-807.
284. Payne, L.N., A.M. Gillespie, and K. Howes. 1992. Myeloid
leukaemogenicity and transmission ofthe HPRS-103 strain
ofavian leukosis virus. Leukemia 6:1167-1176.
285. Payne, L.N., K. Howes, A.M. Gillespie, and L.M. Smith.
1992. Host range of Rous sarcoma virus pseudotype RSV
(HPRS-103) in 12 avian species: support for a new avian
retrovirus envelope subgroup, designated J. J. Gen Virol
71'JQQ~-JQQ7
Enfermedades neoplsicas . 475
286. Payne, L.N., A.M. Gillespie, and K. Howes. 1993. Recovery
of acutely transforming viruses from myeloid leukosis in-
duced by the HPRS-103 strain ofavian leukosis virus. Avian
Dis 37:438-450.
287. Payne, L.N., A.M. Gillespie, and K. Howes. 1993. Unsuit-
ability ofchicken sera for detection ofexogenous ALV by the
group-specific antigen ELlSA. Vet Rec 132:555-557.
288. Pentimalli, F. 1915. Ueber die Geschwuelste bei Huehnem.
l. Mitteilung. AlIgemeine morphologie der spontanen und der
transplantablen Huehnergeschwuelste. Z Krebsforsch
15:111-153.
289. Perek, M. 1960. An epizootic of histiocytic sarcomas in
chickens induced by a cell-free agent. Avian Dis 4:85-94.
290. Peterson, R.D.A., H.G. Purchase, D.R. Durmester, M.O.
Cooper, and R.A. Good. 1966. Relationships among visceral
Iymphomatosis, bursa of Fabricius, and bursa-depen-
dent Iymphoid tissue of the chicken. J Natl Cancer Inst
36:585-598.
291. Piraino, F. 1967. The mechanism of genetic resistance of
chick embryo cells to infection by Rous sarcoma virus-Bryan
strain (BS-RSV). Virology 32:700-707.
292. Piraino, F., W. Okazaki, D.R. Durmester, and T.N. Fre-
drickson. 1963. Bioassay offowll::ukosis virus in chickens
bythe inoculationofll-day-oldembryos. Virology21 :396-401.
293. Pizer, E., and E.H. Humphries. 1989. RAV-I insertional
mutagenesis: disruption ofthe c-myb locus and development
ofavian B-celllymphoma. J ViroI63:1630-1640.
294. Pizer, E.S., T.W. Daba, and E.H. Humphries. 1992. Acti-
vation ofthe c-myb locus is insufficient for tl1erapid induction
ofdisseminated avian B-celllymphoma. J ViroI66:512-523.
295. Ponten,J.1962. Transmission in vivo ofchicken erythroblas-
tosis by intact cells. J Cell Comp PhysioI60:209-215.
296. Punteo, J. 1964. The in vivo growth mechanism of avian
Rous sarcoma. Natl Cancer Inst Monogr 17:131-145.
297. Pon ten, J., and D.R. Durmester. 1967. Transplantability of
primary tumors of RPLI2 virus-induced Iymphoid leukosis.
J Natl Cancer Inst 38:505-513.
298. Pon ten, J., and D. Thorell. 1957. The histogenesis ofvirus-
induced chicken leukemia. J Natl Cancer Inst 18:443-454.
299. Powell, P.C., L.N. Payne, J.A. Frazier, and M. Rennie.
1974. T Iymphoblastoid celllines from Marek's disease Iym-
phomas. Nature 251 :79-80.
300. Price, J.A., and R.E. Smith. 1981.lnfluence ofbursectomy
on bone growth and anemia induced by avian osteopetrosis
viruses. Cancer Res 41 :752-759.
301. Pugh, L.P. 1927. Sporadic diffuse osteoperiostitis in fowls.
Vet Rev 7:189-190.
302. Pulaski, J. T., V.L. Tieber, and P.M. Coussens. 1992. Marek's
disease virus mediated enhancement of avian leukosis virus
gene expression and virus production. Virology 186:113-121.
303. Purchase, H.G. 1987. The pathogenesis and pathology of
neoplasms caused by avian leukosis viruses. In G.F. de Boer
(ed.).Avian Leukosis. MartinusNijhoft;Boston, MA,pp.171-196.
304. Purchase, H.G., and N.F. Cheville. 1975. Infectious bursal
agent ofchickens reduces fue incidence oflymphoid leukosis.
Avian Pathol 4:239-245.
305. Purchase, H.G., and A.M. Fadly. 1980. Leukosis and sar-
comas. In S.B. Hitchner, C.H. Domermuth, H.G. Purchase,
and J.E. Williams (eds.).lsolation and Identification of Avian
Pathogens. American Association of Avian Pathologists,
Kennett Square, PA, pp. 54-58.
306. Purchase, H.G., and D.G. Gilmour.1975. Lymphoid leuk-
osis in chickens chemically bursectomized and sub-
sequently inoculated with bursa cells. J Natl Cancer Inst
55:851-855.
307. Purchase, H.G., and W. Okazaki. 1964. Morphology offoci
produced by standard preparations of Rous sarcoma virus. J
N..tl r..nl'pr Inot n'~7Q-~s!Q
476 Enfermedades de las aves
308. Purchase,H.G., and J.M. Sharma. 1973.The Differential
Diagnosis ofLymphoid Leukosis and Marek's Disease. Slide
Study Set 3. American Association of Avian Pathologists.
Kennett Square, PA.
309. Purchase, H.G., W. Okazaki, and B.R. Burmester. 1972.
Long-term field trials with the herpesvirus ofturkeys vaccine
against Marek's disease. Avian Dis 16:57-71.
310. Purchase, H.G., D.G. Gilmour, C.H. Romero, and W.
Okazaki. 1977. Post infection genetic resistance to avian
lymphoid leukosis resides in a B target cell. Nature 270:61-62.
311. Purchase, H.G., W. Okazaki, P.K. Vogt, H. Hanafusa, B.R.
Burmester, al1d L.B. Crittenden. 1977. Oncogenicity of
avian leukosis viruses of different subgroups and of mutants
ofsarcoma viruses.lnfect Immun 15:423-428.
312. Rauscher, F.J., J.A. Reyniers, and M.R. Sacksteder. 1964.
Response or lack of response of apparently leukosisfree Japa-
nese quail to avian tumor viruses. Natl Cancer Inst Monogr
17:211-229.
313. Rispens, B.H., P.A. Long, W. Okazaki, and B.R. Burme-
ster. 1970. The NP activation test tor assay of avian leuk-
osis/sarcoma viruses. Avian Dis 14:738-751.
314. Rispens, B.H., G.F. de Boer, A. Hoogerbrugge, and J. Van
Vloten. 1976. A method for fue control oflymphoid leukosis
in ckickens. J Natl Cancer Inst 57:1151-1156.
315. Robinson, H. 1978. Inheritance and expression ofchicken
genes that are related to avian leukosis sarcoma virus genes.
Curr Top Microbiol Immunol 83:1-36.
316. Robinson, W.S., and P.H. Duesberg. 1968. The chemistry
of RNA tumor viruses. In H. Fraenkel-Conrat (ed.). Molecu-
lar Basis ofVirology. Reinhold Book, New York, pp. 306-331.
317. Robinson, H.L., and G.C. Gagnon. 1986. Patterns ofprovi-
ral insertion in avian leukosis virus induced lymphomas. J
Virol 57:28-36.
318. Robinson, H.L., S.M. Astrin, A.M. Senior, and F.H.
Salazar. 1981. Host susceptibility to endogenous viruses:
Defective, glycoprotein-expressing proviruses interfere with
infections. J Virol 40:745-751.
319. Robinson, H.L., L. Ramamoorthy, K. Collart, and D.W.
Brown.1993. Tissue tropism ofavian leukosis viruses: analy-
ses tor viral DNA and proteins. Virology 193:443-445.
320. Roloff, F. 1868. Mag Ges Thierheilkd 34:190 (cited by
Chubb, L.G. and R.F. Gordon. 1957). The avian leukosis
complex-a review. Vet Rev Annot 32:97-120.
321. Romero, C.H., H.G. Purchase, F. Frank, L.B. Crittenden,
and T.S. Chang.1978. The prevention ofnatural andexperi-
mental avian Iymphoid leukosis with fue androgen analogue
Mibolerone. Avian PathoI7:87-103.
322. Rous, P. 1911. A sarcoma of fue fowl transmissible by an
agent separable from tumor cells. J Exp Med 13:397-411.
323. Rovigatti, V.G., and S.M. Astrin. 1983. Avian endogenous
viral genes. CurrTop MicrobiollmmunoI103:1-22.
324. Rubin, H. 1960. A virus in chick embryos which induces
resistance in vitro to infection with Rous sarcoma virus. Proc
Natl Acad Sci USA 46:1105-1119.
325. Rubin, H. 1960. Growth of Rous sarcoma virus in chick
embryo cells following irradiation ofhost cells or free VinIS.
Virology 11:28-47.
326. Rubin, H. 1965. Genetic control of cellular susceptibility to
pseudotypes of Rous sarcoma virus. Virology 26:270-276.
327. Rubin, H.,A. Cornelius, and L. Fanshier. 1961. Thepattern
of congenital transmission of an avian leukosis virus. Proc
Natl Acad Sci USA 47:1058-1060.
328. Rubin, H., L. Fanshier,A. Cornelius,and W.F. Hughes.1962.
Tolerance and immunity in chickens alter congenital and contact
infection with an avian leukosis virus. Virology 17: 143-156.
329. Rup, B.J., J.D. Hoelzer, and H.R. Bose, Jr. 1982. Helper
viruses associated with avian acute leukemia viruses inhibit
the cellular immune response. Virology 116:61-71.
(Captulo 17)
330. Sandelin, K., and T. Estola. 1974. Occurrence of difierent
subgroups of avian leukosis virus in Finnish poultry. Avian
PathoI3:159-168.
331. Sandelin, K., T. Estola, S. Ristimaki, E. Ruoslahti, and A.
Vaheri. 1974. Radio immunoassays of the group-specific
antigen in detection of avian leukosis virus intection. J Gen
ViroI25:415-420.
332. Sanger, V.L., T.N. Fredrickson, C.C. Morrill, and B.R.
Burmester. 1966. Pathogenesis of osteopetrosis in chickens.
Am J Vet Res 27: 1735-1744.
333. Sarma, P.S., H.C. Turner, and R.J. Huebner. 1964. An
avian leucosis group-specific complement fixation reaction.
Application for fue detection and assay non-cytopathogenic
leucosis viruses. Virology 23:313-321.
334. Sarma, P.S., T.S. Log, R.J. Huebner, and H.C. Turner.
1969. Studies of avian leukosis group-specific complement-
fixing serum antibodies in pigeons. Virology 37:480-483.
335. Sawyer, R.C., and H. Hanafusa.1977. Formation ofreticu-
loendotheliosis virus pseudotypes of Rous sarcoma virus. J
Virol22:634-639.
336. Sazawa, H., T. Sugimori, Y. Miura, and T. Shimizu. 1966.
Specific complement fixation test of Rous sarcoma Witl1
pigeon serum. Natllnst Anim Health Q 6:208-215.
337. Schierman, L.W., D.H. Watanabe, and R.A. McBride.
1977. Genetic control of Rous sarcoma regression in chick-
ens: Linkage with fue major histocompatibility complex. Im-
munogenetics 5:325-332.
338. Schmeisser, H.C. 1915. Spontaneous and experimentalleu-
kemia ofthe fowl. J. Exp Med 22:820-838.
339. Schmidt, E. V., J.D. Crapo, J.R. Harrelson, and R.L.
Smith. 1981. A quantitative histologic study of avian
osteopetrotic boDe demonstrating normal osteoclast numbers
and osteoblastic activity. Lab Invest44:164-173.
340. Segura, J.C., J.S. Gavora, J.L. Spencer, R. W. Fairfull, R.J.
Gowe, and R.B. Buckland. 1988. Semen traits and tertility
ofWhite Leghorn males shown to be positive or negative tar
Iymphoid leukosis virus in semen and feather pulpo Br Poult
Sci 29:545-553.
341. Shank, P.R., P.J. Schatz, L.M. Jensen, P.N. Tsichlis, J.M.
como, and H.L. Robinson.1985. Sequences in the gag-pol-
5' env region of avian leukosis viruses confer the ability to
induce osteopetrosis. Virology 145:94-104.
342. Sigel, M.M., P. Meyers, and H. T. Holden. 1971. Resistance
to Rous sarcoma elicited by immunization with live virus.
Proc Soc Exp Biol Med 137:142-146.
343. Siegfried, L.M., and C. Olson, Jr. 1972. Characteristics of
avian transmissible Iymphoid tumor cells maintained in cul-
ture. J Natl Cancer Inst48:791-796.
344. Simon, M.C., W.s. Neckameyer, W.s. Hayward, and R.E.
Smith 1987. Genetic deterrninantsofneoplastic diseasesinduced
by a subgroup F avian leukosis virus. J Virol61 :1203-1212.
345. Smith, D.R., P.K. Vogt, and M.J. Hayman. 1989. The v-sea
oncogene of avian erythroblastosis retrovirus S13: Another
member ofthe protein-tyrosine kinase gene family. Proc Natl
Acad Sci USA 86:5291-5295.
346. Smith, E.J. 1977. Preparation of antisera to groupspecific
antigens of avian leukosis-sarcoma viruses: An aIternate ap-
proach. Avian Ois 21 :290-299.
347. Smith, E.J. 1987. Endogenous avian leukemia viruses. In
G.F. OeBoer(ed.). Avian Leukosis. Martinus Nijhoff, Boston,
MA, pp. 101-120.
348. Smith, E.J. 1995. Personal communication.
349. Smith, E.J., and A.M. Fadly. 1994. Male-mediated venereal
transmission of endogenous avian leukosis virus. Poult Sci
73:488-494.
350. Smith, E.J., A. Fadly, and W. Okazaki. 1979. An enzyme-
linked immunosorbent assay for detecting avian leukosis-sar-
coma viruses. Avian Ois 23:698-707.

351. Smith, E.J., U. Neumann, and W. Okazaki. 1980.Immune
response to avian leukosis virus infection in chickens: Se-
quential expression of serum immunoglobulins and viral an-
tibodies. Comp Immunol Microbiol Infect Dis 2:519-529.
352. Smith, E.J., A.M. Fadly, and L.B. Crittenden. 1986. Ob-
servations on an enzyme-linked immunosorbent assay for the
detection of antibodies against avian leukosis-sarcoma vi-
ruses. Avian Dis 30:488-493.
353. Smith, E.J., D.W. Salter, R.F. Silva, and L.B. Crittenden.
1986. Selective shedding and congenital transmission of en-
dogenous avian leukosis viruses. J ViroI60:1050-1054.
354. Smith, E.J., A.M. Fadly, and L.B. Crittenden. 1990. Inter-
actions between endogenous virus loci in ev6 and ev21. l.
Immune response to exogenous avian leukosis virus infection.
Poult Sci 69:1244-1250.
355. Smith, E.J., A.M. Fadly, and L.B. Crittenden. 1990. Inter-
actions between endogenous virus loci ev6 and ev21. 2.
Congenital transmission of EV2I viral product to female
progeny from slow-feathering dams. Poult Sci 69: 1251-1256.
356. Smith, R.E.1987. Immunologyofavian leukosis virus infec-
tions. In O.F. de Boer(ed.). Avian Leukosis. Martinus Nijhoff,
Boston, MA, pp. 121-129.
357. Smith, R.E., and E. V. Schmidt. 1982. Induction of anemia
by avian leukosis viruses of five subgroups. Virology
117:516-518.
358. Solomon, J.J., B.R. Burmester, and R.N. Fredrickson.
1966. Investigations oflymphoid leukosis infection in geneti-
cally similar chicken populations. Avian Dis 10:477-484.
359. Spencer, J.L. 1984. Progress towards eradication of Iym-
phoid leukosis viruses-a review. Avian PathoI13:599-619.
360. Spencer, J.L. 1987. Laboratory diagnostic procedures for
detecting avian leukosis virus infections. In O.F. de Boer(ed.).
Avian Leukosis. Martinus Nijhoff, Boston, MA, pp. 213-240.
361. Spencer, J.L., L.B. Crittenden, B.R. Burmester. W.
Okazaki, and R.L. Witter. 1977. Lymphoid leukosis: Inter-
relations among virus infections in hens, eggs, embryos, and
chicks. Avian Dis 21:331-345.
362. Spencer, J.L., J.S. Gavora, and R.S. Gowe.1980. Lymphoid
leukosis virus: Natural transmission and nonneoplastic ef-
fects. Cold Spring Harb ConfCell Prolifer 7:553-564.
363. Spencer,J.L.,F.Gilka,andJ.s.Gavora.1983.Detectionoflyrn-
phoid leukosisvirus infectedchickensby testing for group specific
antigen for virus in feather pulpo Avian PathoI12:85-99.
364. Spencer, J.L., J.S. Gavora, and F. Gilka. 1987. Feather pulp
organ cultures for assessing host resistance to infection with
avian leukosis-sarcoma viruses. Avian PathoI16:425-438.
365. Stephenson, J.R., R.E. Wilsnack, and S.A. Aaronson.
1973. Radioimmunoassay for avian C-type virus group-spe-
cific antigen: Detection in normal and virus-transformed cells.
JVirolll:893-899.
366. Stephenson, J.R., E.J. Smith, L.B. Crittenden, and S.A.
Aaronson.1975. Analysis ofantigenic determinants ofstruc-
tural polypeptides of avian type C tumor viruses. J Virol
16:27-33.
367. Stumph, W.E., C.P. Uodgson, M.J. Tsai, and B.W. O'Mal-
ley. 1984. Oenomic structure and possible retroviral origin of
fue chicken CRI repetitive DNA sequence family. Proc Natl
Acad Sci USA 81:6667-6671.
368. Temin, U.M. 1974. The cellular and molecular biology of
RNA tumor viruses, especially avian leukosis-sarcoma vi-
ruses, and their relatives. Adv Cancer Res 19:47-104.
369. Temin, U.M. 1974. On fue origin of RNA tumor viruses.
Annu Rev Oenet 8:155-177.
370. Temin, U.M. 1974. The Bertner Foundation Memorial
Award Lecture-from provirusesto protoviruses:RNA-di-
rected DNA synthesis by RNA tumor viruses and cells.
Molecular Studies in Viral Neoplasia. Williams & Wilkins,
Baltimore, MD, pp. 7-38.
Enfermedades neoplscas
. 477
371. Temin, H.M., and H. Rubin. 1958. Characteristics of an
assay for Rous sarcoma virus and Rous sarcoma cells in tissue
culture. Virology 6:669-688.
372. Tereba, A., and K.G. Murti. 1977. A very sensitive bio-
chemical assay for detecting and quantitating avian oncor-
naviruses. Virology 80:166-176.
373. Tereba, A., L.B. Crittenden, and S.M. Astrin. 1981. Chro-
mosomal localization of three endogenous retrovirus loci
associated with virus production in white leghorn chickens. J
ViroI39:282-289.
374. Thorell, B.1958. Induktion von Nierentumoren durch Leukae-
mievirus. Zentralbl Allg Pathol Pathol Anat 98:98-314.
375. Tieber, V.L., L.L. Zalinskis, R.F. Silva, A. Finkelstein, and
P.M. Coussens. 1990. Transactivation ofthe Rous sarcoma
virus long terminal repeat promoter by Marek's disease virus.
Virology 179:719-727.
376. Troesch, C.D., and P.K. Vogt. 1985. An endogenous virus
from Lophortyx quail is fue prototype for envelope subgroup
I of avian retroviruses. Virology 143:595-602.
377. Tsukamoto, K., Y. Kono, and K. Arai. 1985. An enzyme
linked immunosorbent assay for detection of antibodies to
exogenous avian leukosis virus. Avian Dis 29:1118-1129.
378. Tsukamoto, K., M. Hasebe, S. Kakita, H. Hihara, and Y.
Kono. 1991. Identification and characterization ofhens trans-
mitting avian leukosis virus (ALV) to their embryos by ELI-
SAs for detection infectious ALV, ALV antigens and
antibodies to ALV. J Vet Med Sci 53:859-864.
379. Tsukamoto, K., H. Hihara, and Y. Kono. 1991. Detection
of avian leukosis virus antigens by the ELISA and its use
for detecting infectious virus after cultivation of samples
and partial characterization of specific pathogen-free
chicken lines maintained at this laboratory. J Vet Med Sci
53:399-408.
380. Tsukamoto, K., M. Hasebe, S. Kakita, Y. Tanigichi, H.
Hihara, and Y. Kono. 1992. Sporadic congenital transmis-
sion of avian leukosis virus in hens discharging fue virus into
fue oviducts. J Vet Med Sci 54:99-103.
381. Van Woensel, P.A.M., A. van Blaaderen, R.J.M. Mooman,
and G.F. de Boer.1992. Detection ofproviral DNA and viral
RNA in various tissues early after avian leukosis virus infec-
tion. Leukemia 6(SuppI3): 135S-137S.
382. Vogt, P.K.1965. Avian tumorviruses. Adv Virus Res 11:293-385.
383. Vogt, P.K., and R. Ishizaki. 1966. Criteria for the classifi-
cation of avian-tumor viruses. In W.J. Burdett (ed.). Viruses
Inducing Cancer. University of Utah Press, Salt Lake City,
UT, pp. 71-90.
384. Wainberg, M.A., and M.S. Halpern. 1987. Avian sarco-
mas: Immune responsiveness and pathology. In G.F. de
Boer (ed.). Avian Leukosis. Martinus Nijhoff, Boston, MA,
pp. 131-152.
385. Wainberg, M.A., and E.R. Phillips. 1976. Immunity against
avian sarcomas-a review. Isr J Med Sci 12:388-406.
386. Walter, W.G., B.R. Burmester, and C.H. Cunningham.
1962. Studies on fue transmission and pathology of a viral-in-
ducedavian nephroblastoma (embryonal nephroma). Avian Dis
6:455-477.
387. Wang, L.H., and H. Hanafusa.1988. Avian sarcoma viruses.
Virus Res 9:159-203.
388. Warthin, A.S. 1907. Leukemiaofthe common fowl. J Infect
Dis 4:369-380.
389. Waters, N.F., and B.R. Burmester. 1961. Mode of inheri-
tance ofresistance to Rous sarcoma virus in chickens. J Natl
Cancer Inst 27:655-661.
390. Watts, S.L., and R.E. Smith. 1980. Pathology of chickens
infected with avian nephroblastoma virus MAV-2(N). Infect
Immun 27:501-512.
391. Weiss, R.A. 1975. Genetic transmission of RNA tumor vi-
ruses. Perspect ViroI9:165-205.
478 . E"fermedadesde las aves
392. Weiss, R.A. 1981. Retrovirus receptors. In K. Longberg-
Holm and L. Philipson (eds.). Virus Receptors. Pt. 2: Recep-
tors and Recognition, series B, vol. 8, pp. 187-202. Chapman
and Hall, London, United Kingdom.
393. Weiss, R.A., and D.P. Frisby. 1981 Are avian endogenous
viruses pathogenic? In D.S. Yohn (ed.). 10th International
Symposium for Comparative Research on Leukosis and Re-
lated Diseases. ElsevierINorth Holland, New York.
394. Weiss, R.A., W.S. Mason, and P.K. Vogt. 1973. Genetic
recombinants and heterozygotes derived from endogenousand
exogenous avian RNA tumor viruses. Virology 52:535-552.
395. Weiss, R.A., D. Boettiger, and H.M. Murphy. 1977.
Pseudotypes of avian sarcoma viruses with the envelope
properties ofvesicular stomatitis virus. Virology 76:808-825.
396. Weiss, R.A., N. Teich, H. Varmus, and J. como (eds.).
1982. RNA Tumor Viruses, 2nd ed. Cold Spring Harbor
Laboratory, Cold Spring Harbor, New York.
397. Weiss, R.A., N. Teich, H. Varmus, and J. como (eds.).
1985. RNA Tumor Viruses, 2nd ed. Supplements and Ap-
pendices. Cold Spring Harbor Laboratory, Cold Spring Har-
bor, New York.
398. Whalen, L.R., D.W. Wheeler, D.H. Gould, S.A. Fiscus,
L.C. Boggie, and R.E. Smith. 1988. Functional and struc-
INTRODUCCiN E HISTORIA
La reticuloendoteliosis (RE) designa a un grupo de sndromes
patolgicos ocasionadospor retrovirus del grupo del virus de la
reticuloendoteliosis REY. Los sndromes de la enfermedad
comprenden: 1) neoplasiasagudasde clulas reticulares, 2) un
sndrome de enfermedad con reduccin del crecimiento, y
3) neoplasia crnica del tejido linfoide y de otros.
El REY aislado inicialmente, la cepa T, fue obtenido
en 1958 de un pavo con linfomas viscerales y fue pasado de
manera seriada ms de 300 veces en pavos y pollos (160).
Aunque estos autores consiguieron considerables datos ex-
perimentales del virus durante el periodo de 1958 a 1960,
la publicacin se demor por desgracia debido a que no se
reconoci inmediatamentela naturalezasingular de esteaisla-
miento viral (31). Sevoian obtuvo este virus de Twiehaus y
lo encontr agudamente oncgeno, y origen de la muerte de
pollitos pequefios de 6 a 21 das despus de la inoculacin
(176). Theilen y colaboradores, confirmaron la oncogenici-
dad aguda de la cepa T para pollos jvenes, pavos y codorniz
japonesa; estos autores fueron los primeros en designar a
esta enfermedad como una reticuloendoteliosis, con baseen
la clula prominente en la lesin neoplsica (200).
La cepa T es defectuosa para la replicacin en los
cultivos de tejidos de fibroblastos de pollo, y que posee
El autor reconoce con gratitud las contribuciones del Dr. T.N.
Fredrickson y del Dr CF Helmboldt a este captulo
(Capitulo17)
tural alterations of fue nervous system induced by avian
retrovirus RAV-7. Microb Pathog 4:401-416.
399. Witter, R.L., B.W. Calnek, and P.P. Levine. 1966. Intlu-
ence of naturally occurring parental antibody on visceral
Iymphomatosis virus infection in chickens. Avian Ois
10:43-56.
400. Wright, S.E. and 0.0. Bennett. 1992. Avian retroviral re-
combinant expressing foreign envelope delays tumour torma-
tion of ASV-A-induced sarcoma. Vaccine 10:375-378.
401. Wyke, J.A., J.G. Bell, and J.A. Beamand. 1975. Ge-
netic recombination among temperature-sensitive mutants
of Rous sarcoma virus. Cold Spring Harb Symp Quant Biol
39:897-905.
402. Young, J.A., P. Bates, and U.E. Varmus. 1993. Isolation of a
chicken gene that confers susceptibility to infection by subgroup
A avian leukosis and sarcoma viruses.l ViroI67:1811-1816.
403. Zander, O.V., R.G. Raymond, C.F. McClary, and K. Good-
win. 1975. Eradication of subgroups A and B Iymphoid
leukosis virus from commercial poultry breeding tlocks.
Avian Ois 19:408-423.
404. Ziegel, R.F.1961. MorphologicaI evidence afilie association
ofvirus particles with fue pancreatic acinar cells ofthe chick.
1 Natl Cancer Inst 26:1011-1039.
RL. Witter
un oncogen singular de origen celular (v-re/) que origina su
oncogenicidad aguda (76, 77). Las colonias de cepa T
tambin contienen un REY colaborador que replica en
cultivos de fibroblasto de pollo, pero que carece de propie-
dadesoncgenas agudas (76). El virus colaborador ha sido
designado de manera variable como REY -A (76) o como cepa
T no defectuosa(228).
El grupo REY ahora incluye la cepa T, virus sincitial
del pollito (47), virus de la anemia infecciosa del pato (111),
virus de la necrosis esplnica (204), y a otros aislamientos
obtenidos a partir de pavos, pollos, patos, faisanes y gan-
sos (vase 42).
La replicacin defectuosa y la oncogenicidad agu-
da parecen ser propiedades singulares de la cepa T. Todas
las dems cepas hasta ahora caracterizadas, incluyendo
la cepa T de virus colaborador, no son defectuosos (re-
plicacin competente). Los REY no defectuosos originan
la enfermedad con reduccin del crecimiento y la enfer-
medad neoplsica crnica, las cuales se desarrollan de
manera natural. No se sabe si la neoplasia aguda de clula
reticular, inducida por la cepa T se produzca en la naturale-
za. Por consiguiente, aunque desde hace mucho tiempo se
ha reconocido como el prototipo REY, es claramente atpica
del grupo.
Por una variedad de razones, la RE ha recibido una
atencin poco comn por parte de los investigadores, si se
toma en consideracin que no representa un problema eco-
nmico de orden mayor. Las enfermedades neoplsicas
agudasy crnicas representan (con la enfermedad de Marek
y la leucosis linfoide) un tercer grupo etiolgicamente
diferentes de neoplasias virales aviares. La enfermedad

neoplsica crnica crece de manera espordica provocando
muertes significativas y prdidas por decomiso en parvadas
de pavos y de manera ms reciente en parvadas de pollos en
el Medio Este REYes un contaminante potencial de las
vacunas aviares. En pollos, los diversos sndromes neopl-
sicos inducidos por REY, se asemejan tanto a la leucosis
linfoide como a la enfermedad de Marek, y a varios otros
sndromes no tan bien definidos (74). Se considera que la
reticuloendoteliosis es un buen modelo para el estudio de
la leucosis linfoide en pollos y para las enfermedades neo-
plsicas e inmunosupresoras inducidas por otros virus en
humanos y otras especies de mamferos. Los virus de la
reticuloendoteliosis se han utilizado como vectores de ex-
presin, con el fin de insertar genes extraos en clulas de
pollos y mamferos; tales vectores pueden tener diversos
usos, desde la produccin de pollos transgnicos (24, 181),
hasta terapia gnica en humanos (56).
Con los REY, no se ha relacionado ningn riesgo para
la salud pblica. El amplio rango de huspedes de los REY,
el cual incluye a ciertos tipos de clulas de mamferos (1,
215) Y homologa en secuencias, que sugieren una relacin
evolucionaria con los retrovirus de mamferos (11, 100), ha
originado preocupaciones (91), pero no existe una evidencia
directa que apoye alguna participacin de los REY en
infecciones o enfermedades humanas. Se ha citado (56) a la
falta de riesgos en salud pblica, como un apoyo para los
vectores REY con fines teraputicos en humanos.
Pueden consultarse otras revisiones acerca de la re-
ticuloendoteliosis (6, 22, 56, 150, 123, 146, 152).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
En pavos, la forma neoplsica crnica de RE parece desa-
rrollarse de maneranatural, aunquede modo espordico.
Adems del aislamiento original por Robinson y Twiehaus
(160), se han descrito otros brotes en EVA (142, 187, 223,
225), Inglaterra(117) e Israel (83). Tambin seha informado de
los linfomas tipicos de la reticuloendoteliosis en pavos sil-
vestres (75, 106).
Asimismo, en pollos se ha documentado la enfermedad
neoplsica crnica de RE. En Australia, se inform de
linfosarcomas histiociticos en una parvada de ponedoras,
luego de la administracin de una vacuna contra la enferme-
dad de Marek, contaminada con REY (6, 154). De manera
reciente, en EVA, dos parvadas reproductoras de aves de
engorda desarrollaron linfomas relacionados con REY, re-
lacionados con el uso de una vacuna de viruela aviar conta-
minada con REY (64). En el Medio Este, se han observado
principalmente linfomas relacionados con REY, no asociados
con vacunascontaminadas(53, 83, 120), pero tambin se han
descrito casos en Europa (145) y frica (140).
Tambin se ha observado neoplasia crnica relaciona-
do con REY en patos (72, 141, 147), codorniz (35, 170,
209), faisanes (57) y gansos (58).
Una enfermedad caracterizada por crecimiento pobre,
formacin anormal de plumas, proventriculitis e inmunode-
presin ha sido observada en pollos vacunados de manera
accidental con vacunas contaminadas con REY (90, 96,
Enfermedades
neoplsicas. 479
235), Y tambin puede haberse producido naturalmente en
relacin con dermatitis necrtica de pollos (78).
Por mucho, es ms prevalente la infeccin viral que la
enfermedad clnica y se encuentra disemnada ampliamente
entre las especies aviares. Aulisio y Shelokov (4), recono-
cieron esto por primera vez y encontraron anticuerpos espe-
cficos en las yemas de huevos provenientes de 41 de 92
parvadas de aves en EVA. Estudios subsecuentes,resumi-
dos por Bagust (6), confirmaron la presencia de anticuerpos
(o virus) de REV en pollos comerciales y pavos en una
cantidad de pases, aunque con frecuencias variables. Tan
temprano como en 1964 (211, 233), se detectaron parvadas
seropositivas, antes del uso de vacunas contaminadas con
REV. Estudios recientes que documentan anticuerpos
contra REV en hasta 60 a 80% de las aves en ciertas parva-
das en EVA y Japn, indican que podra estar aumentando
la frecuencia de las parvadas seropositivas (59, 167), pero
se desconocen las razones para este incremento aparente.
Bagust (6), ha descrito la persistenciade la infeccin por
REV en los mismos sitios de produccin durante varios aos.
As, con base en los comunicados de la enfermedad clnica,
resulta menor la importancia econmica de RE en pavos y
pollos. No obstante, se prohibe que la progenie de las
parvadas seropositivas se exporte a ciertos pases,originando
as,prdidaseconmicasa ciertos criadores.Tambin, incurren
en costos importantes las compaas de vacunas y los pro-
ductoresde parvadaslibres de patgeno especfico, que tienen
que vigilar de manera rutinaria sus productos de la contami-
nacin por virus de la reticuloendoteliosis. Los problemas
potenciales, como la posibilidad de una enfermedad inmu-
nodepresora a partir de la exposicin ambiental o vacunas
contaminadaso que la infeccin setome endmicaen parvadas
de reproductorescostosos,ha elevadoel nivel de preocupacin.
. ETIOLOGA
Clasificacin
Los REY son retrovirus inmunolgica,morfolgica y es-
tructuralmente diferentes del grupo de retrovirus de leuco-
sis/sarcoma aviario (vanse 150). Dentro de la clasificacin
de los retrovirus, los REY son un subgnero dentro del
gnero de virus relacionadoscon la leucemia murina, mientras
que el grupo de la leucosis/sarcoma aviar se clasifica en su
propio gnero (45).
Se ha descrito una relacin entre REY y varios
retrovirus de mamiferos, en especial de los primates del
antiguo continente, con base en la morfologia, secuencias
de cido nucleico, secuenciasde aminocidos de los princi-
pales polipptidos y determinantes inmunitarios (vanse 123)
y patrones de interferencia de receptores (98, 100). Aunque
esto puede indicar algn enlace evolutivo, no se reconocen
relaciones biolgicas y los limites de huspedespara REY,
excepto para ciertos cultivos de clulas de mamiferos, con-
tinan restringidos en grado considerablea especiesaviares.
Estabilidad
Pueden prepararse lotes de REY libres de clulas a partir de
tejidos de pollos infe;tados o lquidos de cultivos celulares
480 . Enfermedades de las aves
Figura 17-45. Micrografas electrnicas de cortes delgados de fibroblastos de embrin de pollo infectados con REV.
A. Partculas vira les tpicas en los espacios extracelulares. 40 OOOx.B. Partculas REV en gemacin de la membrana
plasmtica de las clulas infectadas (flechas). 60 OOOx (Nazerian.)
infectados,y puedenalmacenarse sin prdidade actividad
duranteperiodosprolongadosa -70 C. El virus fue relati-
vamenteestablea 4 C,pero a 37 C se perdi 50% de la
infectividad en 20 minutos,y 99% perdi despusde una
hora (34). Las clulas infectadaspuedenalmacenarsede
maneraindefinidacon dimetilsulfxido a -196 C.
Morfologa
Las particulas virales tienen dimetro aproximado de
100 nm (237), y estn cubiertas con proyecciones de super-
ficie de cerca de 6 nm de longitud y 10 nm de dimetro (95).
Los viriones tienen una densidad de 1.16 a 1.18 gimL en
gradientes de densidad de sacarosa (16), pero pueden dife-
renciarse de los virus de leucosis/sarcoma aviar mediante su
morfologa en cortes delgados (122, 237), y por densidad
en gradientes de cloruro de cesio (114). La morfologa de
las partculas virales se observa en la figura (17-45).
Composicin qumica
cido nucleico
El RNA genmico de tira sencilla de los REY est consti-
tuido por complejos 60 a 70S con dos subunidades RNA de
30 a 40S, cada uno con un tamao de cerca de 3.9 x 106
daltones (18, 115). El REY no defectuoso tiene un genoma
de cerca de 9.0 kb, el genoma de la cepa T de replicacin de-
fectuosa es slo de cerca de 5.7 kb a causa principalmente
de una gran delecin en la regin gag-poI y una delecin
menor en la regin env (vanse 45). Adems, el genoma de
cepa T de replicacin defectuosa contiene una sustitucin
de 0.8 a 1.5 kb en la regin env que representa el gen de
transformacin, identificado como v-rel (41, 46, 231). El
v-rel no est Dresenteen los REY no defectuosos, ni en otros
(Captulo 17)
retrovirus aviares o de mamferos. Hay secuencias relacio-
nadas (c-re/), probablemente conservadas en muchos verte-
brados, en el DNA de clulas aviares normales, incluyendo
clulas de pavo, de las cuales es muy probable que el
oncogen haya derivado por medio de transduccin por un
mecanismo nuevo (4.1, 2.19, 220, 231). Sugden (.190), ha
revisado los mecanismos a travs de los cuales los retrovirus
adquieren oncogenes. Slo existe una homologa de secuen-
cia limitada entre el RNA del REY no defectuoso y el DNA
de clulas aviares normales (94), y no se han reconocido
secuencias de virus de la reticuloendoteliosis no endge-
no en el DNA del husped. Las regiones terminales del
genoma viral, designadas como las terminales largas de
repeticin (LTR), consisten de 569 repeticiones de pares
de bases (180) y son promotoras eficientes en una varie-
dad de tipo celulares (.158).
Oncogen
Se ha detenninado la secuencianucletida del gen v-re! (188).
El oncogen v-re! se transcribe, en clulas linfoides
transfonnadas por cepa T, y origina un producto de fosfo-
protena identificado como pp59v.re'.
La protena v-re! es un miembro de la familia de
protenas rel/dorsal, las cuales se relacionan con el factor
kappaB nucleary funcionacomo factoresde transcripcin
de fijacin de DNA (21, 163). Difiere de la protena c-re!,
tanto en la estructura como en la capacidad de transforma-
cin (vanse 71) y, a diferencia de gran parte de los produc-
tos de oncogen, puede detectarse tanto en el citoplasma
como en el ncleo de las clulas transformadas (vanse, 22).
Por lo general, la protena v-re! se encuentra en complejos
con protenas celulares (99, 109, 189). Esta protena origina
la oncogenicidad aguda de la replicacin de la cepa T
defectuosa, a la cual se le ha considerado como la ms

virulenta de todos los retrovirus (22). Todava no es claro el
mecanismo por el cual v-re! induce la transformacin, pero
se han propuesto una regulacin negativa dominante (71,
89) Y una induccin de transcripcin aberrante (81).
En varios casos,REY aislados,diferentesa lascepasT, han
inducido enfermedad neoplsica dentro de periodos latentes
muy cortos (57, 58, 153, 155). El examen de estascepaspara
oncogenes virales de origen celular puede ser de inters.
Protenas
Los REV contienen una DNA polimerasa dirigida a RNA
(transcriptasa inversa), que difiere estructural e inmunol-
gicamentede la enzima comparable de los virus de leucosisl
sarcoma (15, 122). La preferencia de la enzima relacionada
con REY por los iones de Mn2+ es una caracteristica me-
diante la cual se puede diferenciar de enzimas de otros
retrovirus aviares (122,173,234).
Se ha aislado una variedad de polipptidos del REY,
incluyendo dos glucoprotenas codificadas por el gen env,
gp90 y gp20 (205, 207), Y cinco protenas estructurales
codificadas por el gen gag: p12, ppl8, pp20, p30 y pl0
(206). El epitope terminal C de gp90 se localiza en la
superficie de clulas infectadas (205\ La protena gp90
contiene epitopes tanto continuos como discontinuos y se
consider como la protena inmunodominante del virus
(54). La protena de 30 kD (p30), constituye el principal
antgeno de grupo que participa en el ensamblado de las
partculas virales (216). Mosser y colaboradores (125), lo-
calizaron las dos glucoprotenas y otras dos protena~ en la
superficie de los viriones. El antisuero contra p30 reaccion
de manera cruzada con p30 de varios otros REY, establecien-
do as a esta protena como especfica de grupo (116). Los
informes iniciales describieronprotenassimilares, aunquecon
pesosmoleculares ligeramentedistintos (115,232).
Replicacin
Cepas no defectuosas
El ciclo de replicacin es similar al de otros retrovirus y
Domburg (56) lo ha revisado. La entrada del virus implica
la fijacin de la glucoprotena de envoltura a un receptor
especfico en la superficie celular, que todava no se identi-
fica; es probable que la entrada sea por medio de la fusin
directa a la membrana. La expresin de la envoltura viral
bloquea a los receptores y resulta en una interferencia de
superinfeccin. La integracin de los provirus de DNA
procedemediante mecanismos diferentes en clulas de pollo
y DI? La transcripcin y traslacin del RNA viral, se inicia
por medio de secuenciaspromotoras y potenciadoras en el
LTR. Se codifican dos poliprotenas, la gag-poi y laenv. La
proteina precursora gag es miristilada. La secuencia de
encapsidacin se ubica en el gengag. La etapa final consiste
en la gemacin de las partculas virales de la membrana
plasmtica. A las 24 horas (95), se observ primero la pro-
duccin de las partculas virales y la produccin mxima de sivas para la replicacin de REV, con bloqueos en diferentes
virus sucedi de 2 a 4 das despusde la infeccin en clulas pasos de la replicacin (60, 61). Las particulas del vector
de pollo (23, 68, 196).
Cepas defectuosas
La replicacin del virus de la cepa T de replicacin
defectuosa reQuierede un virus RE no defectuoso colabo-
Enfermedades neop/sicas 481
rador para su replicacin (76). La oncogenicidad de esta
cepa se conserva durante el pasaje in vivo (160), o durante
el cultivo de clulas hematopoyticas infectadas (76), pero
se pierde con rapidez durante el pasaje en cultivos de
fibroblastos (103, 200, 226) Y clulas de timo de perro (1).
Breitman y colaboradores (25), mostraron que esta atenua-
cin aparente en los cultivos de fibroblastos de embrin de
pollo se debi a la prdida de la replicacin defectuosa,
de virus agudamente oncgeno que estuvo por completo
ausente despus de tres pasajes; los REY colaboradores
continuaron replicando.
Citopatologia
En los estudios iniciales, la citopatologia no se relacion de
manera regular con la infeccin de fibroblastos aviares in
vitro (200). A pesar de ello, se ha notado formacin celular
sincitial en los cultivos infectados (47, 144) Y Temin y
Kassner (196), comunicaron que ciertas cepas ocasionaron
un cambio citoptico degenerativo leve en varios tipos
celulares aviares. Temin y colaboradores (198), sugirieron
el siguiente modelo. Clulas infectadas sintetizan DNA viral
no integrado, parte del cual se integra en mltiples sitios en
el genoma celular. El virus de la progenie superinfecta
luego a las clulas ya infectadas conduciendo a una acumu-
lacin de DNA vira! no integrado(40,97,218). Las clulas con
cantidades grandes de DNA mueren, mientras que aquellas
clulas capaces de prevenir la superinfeccin temprana,
tienen pocas copias de DNA no integrado y sobreviven.
La fase aguda de la muerte celular (figura 17-46, A,
B) dura de 2 a 10 das despus de la infeccin, y es conti-
nuada por un estado de infeccin crnica caracterizado
por la desaparicin de la citopatologia, y produccin de
virus continuada (figura 17-46C) (196, 197). Este efecto
citoptico, constituye la base de la valoracin en placa
(32, 124, 196), pero el mtodo no se ha usado ampliamente,
quiz debido a que la citopatologia es un tanto inconsis-
tente. Cho (43,44), describi una valoracin en placa en la
lnea QT35 de fibroblastos de codomizjaponesa transfor-
mados Quimicamente.
Lmites de huspedes
Las clulas de muchas o de todas las especies aviares
resultan susceptibles a la infeccin in vi/yo y se utilizan
ampliamente para la propagacin y valoraciones del virus.
No obstante, algunas clulas de mamferos soportan cuando
menos una replicacin virallimitada. Los REV no defectuo-
sos han proliferado en clulas 017 de sarcomadel perro (11,
215), clulas de timo de perro Cf2th (1, 182), clulas nor-
males de rin de rata (97), clulas de pulmn de mink (1)
Y clulas de bovino (10). Las clulas 017 son susceptiblesy
constituyen un sistema de husped tl para la propagacin
viral (214, 215), aunque los virus de lareticuloendoteliosis
requieren de cierta adaptacin antes de que seobtengan altos
ttulos. Las clulas de rata y ratn slo resultaronsemipem1i-
quimrico que contienen la protena de matriz de REV -A,
infectaron de manerams eficiente a clulasde mamferos que
aquellasque contenanla protenade matriz de la cepade virus
de la necrosis esplnica (39). Sin embargo, no hay eviden-
cia de replicacin in vivo de REV en especiesno aviares.
Seudotipos
El componente de envoltura de los REY defectuosos forma
seudotipos c.on el virus de sarcoma de Rous (168, 208) Y
con el virus de estomatitis vesicular (93). El seudotipo de
virus puede ser neutralizado por antisuero contra REY;
Crittenden y colaboradores (50) han utilizado este principio
para detectar anticuerpo s REY en sueros de prueba.
Mutagnesis por insercin
La capacidad del DNA proviral del REY para integrarse en
el genoma de la clula husped, como una parte necesaria
del ciclo de replicacin, se conoce bien. Sin embargo,
estudios recientes tambin han demostrado la capacidad del
DNA proviral de REV para integrarse al virus de la enfer-
medad de Marek (un virus DNA), cuando ambos se cocul-
tivan en las mismas clulas (87). Slo una porcin del
genoma de REV, por lo general LTR, se encuentra en gran
parte de las inserciones(92,101), pero en un solo caso,se ha
detectado el genoma total de REY en herpesvirus de pavos
(88). Resultaimportante este fenmeno, debido al potencial
de REV paraoriginar mutaciones en otros microorganismos
y debido a que el empaquetamiento de REV en otros mi-
croorganismos representa un posible mecanismo novedoso
para la transferencia de la infeccin.
pertenecera un serotipo simple (42). Las cepas no defectuo-
sas tienen propiedades estructurales y quimicas similares
(15, 95); a pesar de ello, se han notado diferencias en su
patogenicidad (151).
Evidencia definitiva de diferencias antignicas fue
proporcionada por Cui y colaboradores (51), quienes desa-
rrollaron anticuerpos monoclonales que reaccionaron con la
cepa T, pero no con la cepa sincitial del pollo; se identifica-
ron cuando menos tres diferentes epitopes (A, B, Y C). Chen
y colaboradores(42), agruparon26 aislamientos en tres subti-
pos con base en pruebas de neutralizacin y de actividad
diferencial con anticuerpos monoclonales. Se consider
que los aislamientos del subtipo 1, poseen epitopes A, B Y
C, mientras que el subtipo 2 contena el epitope B y el
subtipo C, epitopes A y B (42). Los virus del subtipo I y 2
no pudieron ser diferenciados por interferencia de receptor
(65), confirmndose as la ausenciade diferencias mayores
en subgrupos.
Los aislados virales de RE difieren tambin en ciertas
propiedades biolgicas, incluyendo patogenicidad (150),
pero dichas diferencias no han sido la base para la clasifi-
cacin de cepas.
Sistemas de husped de laboratorio

Clasificacin de cepas Cultivos celulares

Los fibroblastos de varias especies aviares y ciertas lneas
Los diferentes aislamientos de REY son notablemente uni- celulares, como las clulas del sarcoma de codorniz QT35
formes en cuanto a antigenicidad (26, 151,226) Y parecen (44, 49) Y clulas de osteosarcoma de perro D 17 (11, 215),

Figura 17-46. Infeccin aguda (citoptica) y crnica (no citoptica) de fibroblastos de embrin de pollos inoculados con REV
no defectuoso, cepa T. A. Cambios citopticos leves 13 das despus de la infeccin. Sin tincin, 55x B. Cambios citopticos
y antigenos vira les 13 dias despus de la infeccin demostrada por inmunofluorescente indirecta. C. Cultivos infectados cr-
nicamente 48 das despus de la infeccin que muestran clulas de aspecto relativamente normal, la mayor parte de las cuales
contienen antgenos virajes citoplsmicos, tincin inmunofluorescente. 360x.

son susceptibles a la infeccin con REY no defectuosos. En
los cultivos infectados, pueden detectarse antigenos (figura
17-46B,C), particulas de virus, citopatologia y transcriptasa
inversa, y sirven como criterio para la valoracin de virus.
Cuando los cultivos proliferan bajo agar, pueden localizarse
focos de clulas que contienen antigenos inmunotluores-
centes, y usarse como la base de una valoracin de foco
fluorescente cuantitativa (151). Para la demostracin de los
efectos citopticos, se pueden preferir los fibroblastos de
embriones de patos (6). No obstante, los macrfagos deri-
vados de mdula sea de pollo parecen ser resistentes a la
infeccin (28).
Embriones y aves
Otros sistemas de husped laboratorio para REY compren-
den embriones de pollo (177) y una variedad de especies
aviares, incluyendo pollos pequeos,codomizjaponesa, patos,
gansos, pavos, faisanes y gallina de Guinea (153,200). Los
embriones y los animales pueden responder a la infeccin
con desarrollo de lesionesespecficas,viremia o anticuerpos.
Lneas celulares
Las lneas celulares constituidas por clulas transformadas
por REY representan sistemas de husped laboratorio adi-
cionales de valor potencial. Se han descrito lneas de clulas
hematopoyticas transformadas in vivo o in vitro por la cepa
T de replicacin defectuosa; los tipos celulares y los marca-
dores de superficie varan con la cepa del virus colaborador
y si la transformacin ocurre in vivo o in vitro (vanse 22,
81). Tambin se ha desarrollado una lnea de fibroblastos de
embrin de pollo transformados (67). Pueden aislarse clo-
nes no productores que producen seudotipos, cuando se
infectan con cepas de REY no defectuosas (77). Las clulas
poseen antgenos virales de superficie que co-captan con
antgenos del CMH (112). Tambin se han derivado lneas
celulares de linfomas crnicos inducidos por cepasde REY
no defectuosas (136, 152); una de estas lneas (la RP9), se
ha utilizado ampliamente en pruebas de citotoxicidad para
medir la actividad de las clulas asesinas naturales (NK)
(178). Las lneas celulares inducidas mediante transforma-
cin in vitro de clulas esplnicas con REY defectuoso,
pueden servir como tiles sistemas de expresin para los
genes extrafios transfectados (149, 172) o como sustratos
para la propagacin de otros virus (156).
PA TOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedesnaturales y experimentales
Los huspedesnaturales de la infeccin por REY incluyen
pavos, pollos, patos, gansos y codorniz japonesa. La enfer-
medad tambin se reconoce en pollos despus de la inocu-
lacin con vacunas contaminadas accidentalmente con REY
no defectuoso. Los huspedes experimentales comprenden
todos los de las especies antes citadas, as como faisanes y
gallina de Guinea. Los pollos y los pavos han sido emplea-
dos con mayor frecuencia como huspedesexperimentales.
Enfermedades neoplsicas 483
Respuestasa la infeccin
Los estudios epizootiolgicos han detallado algunas de las
respuestasvirolgicas y serolgicas de pollos y pavos a la
infeccin con REY no defectuosos. La infeccin tolerante
o sea, la viremia persistente en ausencia de anticuerpo s, e~
inducida con facilidad en pollos por inoculacin del em-
brin (83, 228) Y por medio de la transmisin vertical del
virus a partir de hembras infectadas (9). La infeccin tole-
rante tambin se desarrolla despus de inoculacin en eJ
momento de nacer, pero el ndice de induccin es variable
(7,96, 118,228,236), Y es influido por la lnea del pollo
(63). Algunos pollos infectados de manera tolerante desa-
rrollan finalmente anticuerpos detectables (128), que pue-
den indicar una liberacin de la tolerancia.
Con mayor frecuencia, las aves inoculadas o expuestas
a contacto desarrollan una viremia transitoria seguida por
el desarrollo de anticuerpos (7, 227). Se han detectado
anticuerpos tan tempranamente como de los 16 a 21 das
luego de la inoculacin en pollos (26, 126), pero pueden
requerirse de 6 a 10 semanasen las aves expuestas a con-
tacto (83, 96, 104, 118). Los anticuerpos precipitantes e
inmunofluorescentes pueden declinar con la edad (7, 26,
228), pero McDougal1 y colaboradores (118) detectaron
anticuerpos neutralizantes en alta frecuencia en pavos infec-
tados de manera experimental hasta las 40 semanas. Los
anticuerpos matemos se puedendetectar en pollos recin na-
cidos de madres expuestas (224). Bagust y Grimes (7),
describieron la persistencia de antigenos viraJes RE no
infecciosos en la sangre durante varias semanasdespusde
la desaparicin del virus infeccioso. La citotoxicidad res-
tringida por el complejo mayor de histocompatibilidad
(CMH), en contra de lneas celulares linfoblastoides trans-
formadas con REY defectuoso, se ha descrito en pollos
dentro de los siete das posteriores a la inoculacin con cepas
virales de RE defectuosas o no defectuosas(113, 217). Esta
respuesta parece estar mediada por clulas T CD8+ activa-
das (CMH clase 11+) (108); sin embargo, no se activaron
las clulas NK (169). Se ha utilizado a la induccin de las
clulas T citotxicas mediante REY, como un indicador
general de la respuestainmunitaria en el estudiode otros virus
aviares (156).
No se han estudiado minuciosamente los factores que
influyen en la susceptibilidad de los huspedesaviares a la
infeccin. Tampoco se ha reconocido resistencia celular
gentica. No obstante, se han identificado algunas diferen-
cias en la respuestapatolgica de lneas o familias en pollos
(63,175,179,230), y codornices (199). Aunque genes de
virus endgenos de leucosis aviar no tuvieron influencia en
la induccin de tumores o respuesta de anticuerpos despus
de la exposicin de pollos a la cepa sincitial de pollo, se aisl
virus ms a menudo de pollos con ev2 que de pollos que
careciande estegen (50). Se ha descrito unaresistenciacelular
(interferencia) debida a la expresin del gen de la envoltura
viral en clulas D17 cultivadas (55, 65), y sugiere que puede
lograrse una resistencia similar en pollos modificados para
expresar glucoprotenas de envoltura por tecnologa trans-
gnica. Es aparente una resistencia a la enfermedad clnica
relacionada con la edad. Adems, los anticuerpos maternos
parecen limitar la susceptibilidad a la infeccin (184).
484 . Ef1fermedades
de las aves
Transmisin del virus
Transmisin horizontal
El virus es transmitido por contacto con pollos y pavos
infectados (104, 143). Se ha aislado virus de heces e hiso-
pos cloacales (7, 148, 228, 236), as como de otros fluidos
corporales (9) y cama de parvadas de pollos seropositivos
(224). La diseminacin viral se produce probablemente
durante el periodo de viremia aguda. La transmisin hori-
zontal puede estar influenciada por las especies de husped
(151) Y la cepa aviar (224, 236) Y no se detect cuando se
separ a los pollos por medio de rejilla metlica (9). La
infeccin por contacto pocas veces produce enfermedad
clnica (148, 151,224,236), excepto quizs en pavos en los
cuales se han observado linfomas despus de exposicin por
contacto (118,119,143).
Se ha estudiado la funcin desempeada por insectos
en la transmisin de REY. Aunque la infeccin persisti en
el Triatoma infestans durante tres das y en Ornithodoros
moubata durante siete das, se consider improbable que
stos y otros insectos incluyendo a los mosquitos, tengan
alguna intervencin importante en la transmisin del REY
(201,202). Los intentos para propagar el REY en cultivos
de Aedes albopictus no tuvieron xito (157). Sin embargo,
Motha y colaboradores (134) aislaron virus de 7 de 39 lotes
de mosquitos en contacto con pollos virmicos, y demostra-
ron transmisin aparente de la infeccin a pollos receptores
y expuestos a Culex annulirostris que haban sido alimen-
tados antes de aves con viremia persistente. La transmisin
por mosquitos puede explicar los mayores ndices de infec-
cin durante los meses de verano (134), la alta prevalencia
de infeccin en los estados del sur, o ambos, (224, 229) Y
merece mayor estudio.
Tambin debe considerarse la posibilidad de la disemi-
nacin de virus por causa de las agujas utilizadas para
administrar las vacunas de la enfermedad de Marek en
pollos recin nacidos (6).
Transmisin vertical
Seha comunicado transmisin vertical tanto en pollos como
en pavos, de ordinario con ndices muy bajos. McDougal1
y colaboradores (118), aislaron virus de 2 de 25 embriones
de pavas infectadas de manera tolerante. Se documentaron
ndices similarmente bajos de diseminacin y transmisin
viral para pollos infectados de modo tolerante (7, 9, 210,
228), aunque Motha y Egerton (132) informaron de trans-
misin en ms de 50% de pollos en un experimento en el
cual se incubaron huevos dentro de 24 horas despus de la
postura. Las muestras de albmina de gallinas infectadas de
manera tolerante a menudo contuvo antgeno gs viral RE,
aunquea bajas concentraciones; pocas veces se aisl virus
infeccioso (228). La transmisin vertical de pollos infecta-
dos de manera no tolerante no es frecuente, pero una pava
excepcional positiva a anticuerpos, positiva a virus, negati-
va a antgenos,transmiti virus a seis de una progenie de 21
(225). La transmisin vertical tambin se desarrolla en
patos, ya que se aisl virus de embriones derivados de
hembras infectadas de modo tolerante (127).
Aunque el semen de pavos infectados de manera tole-
rante contiene virus infeccioso (118, 225), la funcin del
macho en la transmisin vertical no est definida. McDou-
(Captulo J7)
gall y colaboradores (118), encontraron que pavas antes no
expuestas con semen infectado generaron progenie infecta-
da, pero en contraste, Witter y Salter (225), encontraron que
la frecuencia de la transmisin vertical no fue mayor en
pavas apareadascon pavos virmicos que en pavas aparea-
das con pavos no virmicos; no obstante, las pavas eran de
una parvada previamente expuesta. Adems, no hallaron
evidencia en progenitores o progenie infectada congnita-
mente, de insercionesclonales de DNA proviml que hubieran
sido indicador de transmisin gentica (225). La insemi;'-
cin de pavas reproductoras negativas a anticuerpos, cO.J
semen contaminado con REY, slo induce una seroconver-
sin gmduai y no se detect progenie infectada (164). La
transmisin por el macho ha recibido menos atencin en los
pollos, pero Salter y colaboradores (165) encontraron DNA
proviral de RE en 10 de 820 pollitos de apareamiento de
machosvirmicosy hembrasno virmicas.Es claro que no seha
excluido la funcin desempeadapor el macho en la trans-
misin vertical del REY, y requiere de estudio adicional.
La funcin relativa desempeada por la transmi-
sin horizontal y vertical en el mantenimiento de la infec-
cin en campo an es mal comprendida. Es ms probable
que se mantenga la infeccin por medio de la transmisin
horizontal a partir de un reservorio natural de infeccin no
determinado.
Vacunas contaminadas
La contaminacin accidental de lotes de virus con REY ha
sucedido en una variedad de ocasiones. El empleo de vacu-
nas de viruela aviar (19, 64) o enfermedad de Marek (90,
236) contaminadas con REY se ha documentado, resultando
a veces en consecuencias econmicas mayores. Ciertos
lotes de virus de la mieloblastosis aviar, distribuidos am-
pliamente como una fuente de transcriptasa inversa para
propsitos bioqumicos, contenan una baja concentracin
de virus de la reticuloendoteliosis (229). En el laboratorio,
se ha observado la contaminacin cruzada de cultivos. La
presentacin de tales problemas, seala hacia un mecanismo
adicional para incrementar la distribucin de este virus en
la naturaleza.
NEOPLASIA DE CLULA RETICULAR
AGUDA
Patognesis
La patologa de la neoplasia de c)ula reticular aguda oca-
sionada por replicacin de virus de cepa T de replicacin
defectuosa, ha sido bien descrita (135, 160, 176,200). El
periodo de incubacin puede ser tan breve como de tres dias,
pero la muerte se produce ms comnmente de 6 a 21 das
despus de la inoculacin. Debido a su breve periodo de
latencia y a su alta mortalidad, Bose se ha referido a la cepa
T de REY defectuoso, como la ms virulenta de todos los
retrovirus (22). La inoculacin de pollitos o pavos recin
nacidos, origina pocos signos clnicos debido al inicio rpi-
do de la enfermedad y a que los ndices de mortalidad
muchas veces alcanzan 100%.
Las aves afectadasdesarrollan hgados y bazos grandes
con lesiones infiltrativas focales o difusas. Las lesiones

tambin son frecuentes en el pncreas, gnadas, corazn y
riones. La sangre muestra una disminucin en heterfilos
y un incremento de linfocitos (195), lo cual conduce a una
leucemia franca, unas cuantas horas antes de la muerte
(179). La concentracin srica de transferrina es elevada
(203), y Shen (179) comunic elevacin de globulina y
disminucin de las concentraciones de albmina.
Los cambios histolgicos son por lo general carac-
terizados por la infiltracin y proliferacin de grandes clu-
las vesiculares descritas de manera diversa como
;lulas mononucleares del sistema reticuloendotelial (200)
o clulas mesenquimatosas primitivas (160,176). Algunas
lesiones estn constituidas casi de manera exclusiva por
estas clulas, mientras que otras incluyen tambin una
poblacin de grado moderado a intenso de elementos linfoi-
des ms pequeos, lo cual probablemente indica una res-
puesta inmunitaria del husped a la lesin primaria. A
menudo, se relacionan reas de necrosis a las lesiones
neoplsicas. En la figura 17-47 se muestra una lesin tpica
del hgado.
Transformacin
Es controversialla identidad de la clula blanco transforma-
da in vivo por la cepa T defectuosa, cuando se relaciona con
REV-A colaborador, pero estudios recientes demuestran
que los tumores se encuentran compuestos por clulas ma-
duras que expresan marcadores linfoides T y mieloides (14).
Estas clulas, tambin expresan antgenos de superficie
CMH clase 1 y 11,as como receptores a la interleucina 2
(79) Y son negativos a la inmunoglobulina M (lgM), pero
varan en la expresin de CT3 (14); en pollos bursectomi-
zados qumicamente, se indujeron tumores semejantes(14).
La inoculacin directa en el timo, indujo timomas compues-
tos por clulas T y B (22). Por otro lado, cuando la cepa T
defectuosa se relacion con el virus colaborador del virus
sincitial aviar, en vez de REV -A, indujo linfomas positivos
a clulas B con reordenamientos en elloci de las cadenas
pesaday ligera de inmunoglobulina (12, 13). De este modo,
dicha diferencia en el tropismo celular se relaciona con los
Figura 17- 47. Lesiones microscpicas de neoplasia de
clula reticular aguda (RE) en el hgado de un pollo inoculado
con cepa T de REV agudamente transformada, de replica-
cin defectuosa. El hgado est infiltrado con clulas reticu-
lares primitivas grandes (flecha).
Enfermedades neop/sicas
. 485
efectos diferenciales de los virus colaboradores en las po-
blaciones linfoides.
La transformacin neoplsica en la neoplasia de clula
reticular aguda es mediada por el oncogen v-re/, contenido
dentro de la cepa de virus T de replicacin defectuosa. La
transformacin no requiere de la presencia de un virus
colaborador (105). Las clulas linfoide transformadas por
la cepa T in vitro, pero que no produce virus infteccioso,
originarn RE tpico cuando se transplanten en receptores
singnicos (105, 161).
Inmunidad
Se ha descrito una respuesta inmunitaria protectora contra
la neoplasia aguda inducida por la cepa T. La regresin
de los tumores del pliegue del ala inducida por la cepa T,
result anulada de manera parcial por bursectoma, timec-
toma o bursectoma-timectoma (110). El suero de pollos
hiperinmunizados fue protector contra el desarrollo de tu-
mor, an despusde la absorcin para eliminar anticuerpos
antivirales (80), sugiriendo de este modo la existencia de
antgenosde transplante especificos para tumor en las clulas
RE tumorales. Los pollos inmunizados con preparados pu-
rificados inactivados de virus colaborador de cepa T no
defectuosa, resultaron resistentesal desafio con preparados
de cepa T de transformacin aguda (17). No obstante, la
inmunizacin mediante viriones vacos (121) no proporcio-
nproteccin.
Sndrome de crecimiento defectuoso
El sndrome de crecmiento defectuosoes un trmino
elegido para designar las diversaslesionesno neoplsi-
cas relacionadascon la infeccin por cepasde REY no
defectuoso.
Patognesis
Las lesiones comprenden reduccin del crecimiento (135,
200, 226), atrofia del timo y de la bolsa de Fabricio (135),
crecimiento de los nervios perifricos (226), desarrollo
anormal de las plumas (102, 103), proventriculitis (90),
enteritis (117), anemia (96, 111),y necrosis del hgado y del
bazo (150, 204). stas a menudo son acompaadas por
depresin de las respuestas inmunitarias celular y humoral
(26, 36, 83, 96).
Clnicamente, las aves pueden encontrarse notable-
mente faltas de desarrollo y plidas. Las aves sin desarrollo
no consumieron menos alimentos, pero tuvieron una reduc-
cin de grado muy manifiesto de la fosfofenolpiruvato
carboxicinasa, enzima gluconeognica clave en el hga-
do (70). La depresin en el peso de los pollos infectados
puede detectarsetan tempranamente como a los seis das de
edad (128). Algunos pollos pueden tener desarrollo anormal
de las plumas (Nakanuke), o sea, las plumas de las alas
tienen adherencias de la arista a una seccin localizada del
folculo (102), que se debe aparentementea necrosis indu-
cida por REY de las clulas formadoras de pluma pronto
despus de la inyeccin (193). La claudicacin o parlisis
son poco frecuentes aun en aves con lesiones nerviosas
macroscpicas. Las aves afectadas suelen encogerse antes
de la muerte. Se ha descrito una prdida de peso de ms de
 486 . Enfermedades de las aves
50%, entre las 5 y 8 semanas en una parvada (]94). Se ha
observado una proventriculitis ulcerosa crnica o hemorr-
gica aguda (90), pero Bagust y colaboradores (8), no pudie-
ron reproducirla con un aislado similar.
An no est claro si las lesiones proliferativas en los
nervios perifricos agrandados son neoplsicas o inflama-
torias; sin embargo, a menudo se producen lesiones nervio-
sas en ausencia de otras neoplasias (226). Las clulas
infiltrantes se muestran en la figura 17-48. Aunque se ha
estudiado ms extensamente las lesiones del sndrome de
crecimiento defectuosQ, cuando menos partes del sndrome
se producen en patos Inoculados con necrosis de bazo o
cepas de anemia infecciosa de REY, y se han observado
crecimiento en los nervios (]42) o enteritis (] ]7) en pavos con
linfomas crnicos relacionados con RE. An no se explican
las diferencias genticas de susceptibilidad; los pollos con
lineas de diversa susceptibilidad a la enfermedad de Marek
(EM), resultaron por igual susceptibles al desarrollo de
lesiones nerviosasdespusde la inoculacin con REY (226).
Sin embargo, probablemente sea importante la cepa viral.
Inmunodepresin
Las respuestasinmunitarias humoral es y celulares, a menu-
do estn deprimidas en los pollos infectados con cepas de
REY no defectuoso. Estn documentadas las respuestas
de anticuerpos deprimidas contra el virus de la EM y el
herpesvirus de pavo (26, 96), virus de enfermedad de New-
castle (83, 235), as como eritrocitos de oveja y Brucella
abortus (227). En el grado de depresin influyen la dosis y
cepa del virus y las respuestas primarias afectan de manera
ms intensa que las secundarias (227). Barth y Humphries
(12), encontraron que las distintas cepasde REY no defec-
tuoso variaron en su capacidad para inducir atrofia bursal y
en supresin de poblaciones de clulas B disponibles para
transformacin por v-reto Estudios acerca de los virus qui-
mricos derivados de REY -A y del virus sincitial aviar,
mostraron que las regiones de los genes gag y env se
relacionaban con la fuerte capacidad inmunodepresora de
REV-A (66).
Las clulas esplnicas de pollos infectados con cepa T
de replicacin defectuosa, fueron suprimidas en su capa-
Figura 17-48. Lesiones microscpicas en un nervio perif-
rico de un pollo inoculado con cepa T no defectuosa de REV.
Las clulas infiltrantes estn constituidas por linfocitos ma-
duros e inmaduros, y clulas plasmticas.
(Captulo 17)
cidad para responder al mitgeno fitohemaglutinina (36,
174). Este efecto, se relacion subsecuentemente con el
virus colaborador no defectuoso en colonias de la cepa T
(37) Y es mediado a travs de una poblacin de clulas
supresoras (38, 162). Las clulas supresoras pudieron de-
mostrarse slo a lo largo de la tercera semana posterior a
la infeccin (161). Otras respuestas inmunitarias celulares
inhibidas por la infeccin REY, incluyen la reaccin de
linfocitos mixtos y el rechazo de injertos (213).
Witter y colaboradores (227, 228), hallaron depresin
de la respuesta humoral y que la capacidad de respuesta a
los mitgenos fue transitoria despus de la infeccin con la
cepa sincitial del pollo, pero persisti durante IDa 19
semanasen pollos infectados tolerantemente con la cepa T
no defectuosa. Los pollos infectados fueron ms suscepti-
bles a un transplante de tumor de la EM (30), a reacciones
por vacuna de laringotraquetis infecciosa (126, 183), infec-
cin natural de viruela (133), al virus de la bronquitis
infecciosa (183), y a la mortalidad inducida por Eimeria
tenella (131) y Salmonella typhimurium (130), y pueden
haber sido ms susceptibles a la dermatitis necrtica (78),
pero no se not algn incremento en la susceptibilidad al
virus de la EM (27). Witter y colaboradores (227) demos-
traron interferencia, por la infeccin REY, con la inmuni-
dad inducida por el virus de herpes del pavo contra la EM en
pollos. Tambin se aprecia inmunosupresin humoral
en patos infectados con un aislado viral de RE de campo
(107).
Estos efectos inmunosupresores sin duda contribuyen
a las lesiones no neoplsicas descritas antes, y adems
pueden aumentar la oncogenicidad de estos virus. En el
campo, la inmunodepresin es probablemente la conse-
cuencia ms importante de las infecciones por embriones o
vacunas derivadas de REY. Sin embargo, la inmunodepre-
sin tiene menor probabilidad de desarrollarse a partir de la
infeccin por contacto (224), y no se ha relacionado de
manera frecuente con parvadas seropositivas.
. NEOPLASIASCRNICAS
Linfoma bursal del pollo
El linfoma bursal constituye el primero de dos tipos de
enfermedadesneoplsicas crnicas originadas en pollos por
REY no defectuoso. Witter y Crittenden (222), encontra-
ron que pollos inoculados con la cepa sincitial del pollo,
desarrollaron un alto indice de linfomas de clulas B, afectan-
do de manera principal al hgado y la bolsa de Fabricio, que
fueron indistinguibles de la leucosis linfoide (figura 17-49).
Se indujeron tumores similares por la cepa T no defectuosa
(228). Se indujo un total de 25 linfomas, dos sarcomas y un
adenocarcinoma por las dos cepas entre 17 y 43 semanas
de edad. De manera interesante, la coinfeccin de po-
llos con el virus del serotipo 2 de la enfermedad de Marek,
aument la incidencia de linfomas bursales por REY (2) Y
tambin se ha informado de lo mismo para la leucosis
linfoide (5).
Las clulas tumorales se identificaron como clulas 8
mediante 19M y otros marcadores especificos de clulas
8 (136, 228). La dependencia bursal de este tumor se con-
firm por el hallazgo de que los pollos bursectomizados
 Enfermedades neoplsicas . 487

de manera qumica o quirrgica, resultaron refractarios al

desarrollo de los tumores (62).
Noori-Daloii y colaboradores (139), hallaron en los
linfomas inducidos por REY, que el genoma proviral DNA
del REY estaba integrado de manera adyacente a c-myc,
oncogen celular importante en la induccin de leucosis
linfoide por virus de leucosis aviar. Se ha estudiado el
mecanismo molecular mediante el cual c-myc es activado
por la insercin de DNA proviral (69,159,191). El injerto
proviral a menudo contiene deleciones mayores que previe-
nen la expresin de virus infeccioso (192).
Los linfomas bursales inducidos por REY y ALY
parecen indistinguibles, con base en la patologa, la activa-
cin de la insercin provirar de c-myc y el aumento por el
serotipo 2 de MDY -un caso poco frecuente en que la misma
enfermedad se encuentra originada por dos virus sin rela-
cin; sin embargo, se han observado ciertas diferencias
menores. Por ejemplo, los pollos de lneas resistentes y
aquellos susceptibles a la leucosis linfoide, resultaron me-
nos susceptibles de modo uniforme a la induccin de linfo-
mas mediante REY, que para el virus de la leucosis aviar
(63), y por lo general los linfomas por REY requieren de
mayores periodos de latencia que aquellos inducidos por
ALY.
Grimes y colaboradores (73), observaron lo que po-
dran ser linfomas similares, en dos pollos a las 22 y 24 se-
manas despus de la inoculacin con una cepa de campo de Figura 17-49. Linfoma bursal en un pollo. Ntense linfomas
REY, pero no se inform de afeccin bursal. Se observaron macroscpicos en el hgado y en la bolsa de Fabricio de un
pollo de 25 semanas despus de inoculacin con una cepa
linfomas bursales tpicos en dos parvadas de pollos, luego
sincitial de pollo no defectuosa de REV.
de la administracin de una vacuna de viruela aviar conta-
minada con REY (64).
Las lesiones incluyeron tpicamente linfomas en el hgado,
Linfoma no bursal del pollo intestino y otros rganos viscerales; Paul y colaboradores
Se han descrito linfomas no bursales crnicos en la lnea 63 (143) Y McDougal1 y colaboradores (117) describieron,
y en la lnea Ode pollos, luego de la infeccin experimental lesiones linfomatosas en la bolsa, pero esta lesin aparente-
de cepas de necrosis esplnica o sincitial aviar de REY no mente no result muy comn. No sehan hecho comparaciones
defectuoso (230). Estos linfomas tuvieron periodos de la- crticas entre los linfomas crnicos en pavos y pollos, y
tencia tan breves como de seis semanasy afectaron a timo, no hay evidencia de que exista un mecanismo comn de
corazn, hgado y bazo, pero no a la bolsa de Fabricio (vase
oncognesis.
figura 17-50). Se pueden observar crecimientos nerviosos,
probablemente originados por la expresin concomitante Otros 'infamas
del sndrome de crecimiento defectuoso infeccioso. Se han descrito linfomas crnicos del bazo, higado, pn-
As, este sndrome neoplsico se asemeja superficialmente creas e intestino entre las 20 y 30 semanas en los gansos
a la enfermedad de Marek (230). El tipo celular se ha domsticos (58); una de cuatro preparaciones de clulas de
definido como clula T, con base en marcadores de super- bazo, cuando se inocularon a pollos y gansos, indujo linfo-
ficie celular (48). El mecanismo molecular de la oncogne- mas dentro de un plazo de 11 a 22 dias, mientras que las
sis tambin implica activacin de la insercin de c-myc, pero dems preparacionesindujeron linfomas despusde periodos
difiere de aquel de los linfomas bursales; la fuerte tendencia latentes prolongados. Se han detallado linfomas de desarro-
del provirus para orientarse en la misma direccin, ya que llo natural en patos a las 20 semanas (72) y de las 4 a 10
el c-myc en los linfomas bursales, no se observ en los semanas(141). Perk y colaboradores (147), describieron un
linfomas no bursales (86). Hasta ahora, no se han detecta- brote caracterizado por leucemia generalizada,asi como por
do linfomas de clulas T en el campo, pero se han hecho linfomas en rganos viscerales en patos de seis meses de
pocos esfuerzos. edad. Un virus aislado de un pato de edad desconocida con
tumores linfoides nodularesen el higadoy en el bazo, produjo
Linfoma del pavo un indice elevado de linfomas y otras neoplasias entre 8 y
La infeccin que se desarrolla de manera natural con REV 24 semanas, no afect la frecuencia, por la edad en el
puedeoriginar como resultado produccin de linfoma en los momento de la infeccin ni la bursectomiaembrionaria (107).
pavos (117, 142) entre las 15 y 20 semanas de edad. En Una enfermedad relacionada con REV en faisanes,
los estudios acerca de transmisin, se indujeron linfomas caracterizada por lesiones cutneasen la cabeza y en la boca
similares en pavipollos de 10 a 30% en el primer paso y linfomas nodulares en rganos viscerales, se produjo entre
despusde8a 11 semanas (143) o 11 a 12 semanas(117). 6 y 12 mesesde edad (57). y un inculo de clulas tumorales
488 . Enfermedades de las aves
indujo un ndice elevado de linfomas en polluelos de faisn
entre 2 y 4 semanas posteriores a la inoculacin.
Los linfomas que padecen las codornices japonesas
entre 2 y 7 meses de edad, se han relacionado con infeccin
por REV (35, 170). Las lesiones abarcaron linfomas del
hgado y bazo, y tumores nodulares del intestino.
Sndromes mltples
Pueden observarse lesiones de diferentes tipos en el mismo
experimento, o an en la misma ave. Las cepas de REY no
defectuoso pueden inducir primero lesiones del sndrome
crecimiento defectuoso y pueden producirse linfomas ms
tarde en los sobrevivientes, acompafiados a veces por cre-
cimiento en los nervios. Los pollos inoculados con cepa T
de transformacin aguda, de replicacin defectuosa,en espe-
cial los que sobreviven a la enfermedad aguda, pueden
desarrollar lesiones relacionadas con el virus colaborador
de cepa T no defectuosa.
DIAGNSTICO
Un diagnstico de RE no slo requiere de que haya lesiones
macroscpicas tpicas, sino tambin la demostracin de
REY. Este virus, a diferencia de los virus de leucosis aviar
y de la EM, no est en todo lugar (a pesar de su creciente
prevalencia). En las clulas tumorales, a menudo se encuen-
tran virus infecciosos, antgenos virales y DNA proviral, y
su presencia tiene valor diagnstico.
Aislamiento e identificacin de virus
La viremia con REYes tpicamentede ttulo bajo y transi-
torio, exceptodespusde la transmisincongnitao la
Figura 17-50. Linfoma no bursal en un pollo 48 das des-
pus de la inoculacin con la cepa de necross heptca neutralizacin de virus (118, 151), precipitina en agar-gel
no defectuosa de REV. Observe el crecmiento del bazo,
linfomas nodulares del corazn, y atrofia bursal del pollo
infectado (s) Los rganos de pollos control igualados
en edad se muestran en la hilera inferior. (Cortesa de
Avian Pathol.)
(Captulo17)
inoculacin de embrin que conduce a una infeccin tole-
rante. Las aves con lesiones son la mejor fuente de virus.
Los virus pueden aislarse a partir de inoculacin de
cultivos de tejido susceptible con suspensiones de tejido,
sangre entera, plasma u otros inculos. En general, se
prefieren los inculos celulares a los inculos libres de
clulas, ya que los primeros suelen contener ttulos ms
elevados de virus que los ltimos. Los cultivos de tejido
deben conservarse durante cuando menos dos pasajes cie-
gos de siete das. La infeccin puede detectarse por la
presencia de los efectos citopticos, pero debe confirmarse
por medio de la deteccin de antgenos a travs de inmuno-
fluorescencia (226), tincin de inmunoperoxidasa (32), fi-
jacin de complemento (186) o inmunovaloraciones
enzimticas (52, 85), utilizando anticuerpo s especficos
contra REY. En estudios comparativos, las inmunovalora-
ciones con enzimas resultaron ms sensibles que las pruebas
de fijacin del complemento (52), Y la inmunotluorescencia
indirecta lo fue ms que la inmunoperoxidasa indirecta o la
inmunoelectromicroscopia (137). Se ha empleado una
valoracin inmunotluorescente indirecta conveniente y
sensible conducida en placas con 96 pozos (42) para el
aislamiento de virus de muestras de campo (225). Se han
utilizado anticuerpos monoclonales a REY (51) para de-
tectar antgenos a REY mediante inmunovaloraciones enzi-
mticas (52). Se encuentraen desarrollo un equipo comercial
de pruebas que se basa en este procedimiento.
Los aislamientos virales a travs de esta tcnica, pue-
den identificarse por la reproduccin de la enfermedad
tpica en animales experimentales y por pruebas de neutra-
lizacin adicionales. Los aislamientos virales pueden
asignarse a subtipos antignicos, al utilizar la reactividad
diferencial de los anticuerpos monoclonales en pruebas in-
munotluorescentes(42). La subtipificacin de los aislamientos
puede ser de valor para los estudios epidemiolgicos.
Se ha comunicado la deteccin del DNA proviral
mediante PCR (3). Esta tcnica parece til para el diagns-
tico de tumores (53) y en la evaluacin de vacunas por
alguna posible contaminacin con REY (64). La prueba
PCR puede utilizarse en vez de pruebas de deteccin
de antgenos, para demostrar la infeccin en cultivos celu-
lares inoculados o directamenteen muestrasde tej ido, pero tal
vez no resulte tan adecuadacomo ELISA para pruebas a
gran escala.
Serologa
La confirmacin de la infeccin por REY, por medio de
procedimientos serolgicos, implica la deteccin de anti-
cuerpos o antigenos en el suero de pollos inoculados con
aislamientos sospechososo de grupos de pollos de campo.
Los anticuerpos son inducidos con varias frecuencias y
persisten durante periodos diversos. Pueden detectarse an-
ti cuerpos especifico s en el suero o en la yema de huevo de
aves expuestaspor inmunofluorescencia indirecta (4, 226),
(82, 129), inmunovaloracin con enzima (29, 138, 185) Y
pruebas de neutralizacin de seudotipo (50). Se encuentran
disponibles a nivel comercial equipos de inmunovaloracin
enzimtica para la deteccin de anticuerpos. La prueba de
precipitina en agar gel puede detectar antigenos virales, as!

comoanticuerposen suero(83). Las pruebasparaanticuer-
pos son tiles en particular para determinarla ausenciade
exposicinviral en parvadasde reproductoreslibres de pa-
tgenosespecficoso en parvadasque producenprogenie
paraexportacn.
Diagnstico diferencial
El diagnstico diferencial entre las lesiones inducidas por
REV y aquellas por otras enfermedades es dificil debido a
la carencia de lesiones patognomnicas para la RE, de los
tipos diversos de lesiones inducidas, y a la semejanza de las
lesiones con las ocasionadas por otros microorganismos.
Como se estableciantes,el diagnsticode RE debe ser
apoyado por evidencia serolgica o biolgica de infeccin
con REV. El desarrollo de pruebas PCR para RE (vase
Aislamiento viral) y la enfermedad de Marek (vase subca-
ptulo Enfermedad de Marek), combinado con el desarrollo
pendiente de pruebas PCR para el virus de la leucosis aviar
exgeno (vase subcaptulo Grupo de leucosis/sarcoma),
deben auxiliar en mucho en el diagnstico diferencial de RE.
Otra tcnica diagnstica emergente son las pruebas histo-
qumicas para detectar antgenos celulares y virales en
cortes de tejido tumoral. Estas tcnicas recientes para el
diagnstico diferencial de RE y otros tumores virales avia-
res, se encuentran actualmente en evaluacin.
Se desconoce si el sndrome de neoplasia de clula
reticular aguda, se desarrolla en el campo y no es probable
que se requiera de diagnstico diferencial cuando se repro-
duzca experimentalmente en el laboratorio. Con RE, se ha
confundido a un nuevo sndrome de los pollos de engorda,
caracterizado por proliferacin reticuloendotelial en el bazo
y en el hgado, resultando en prdidas por decomiso (74,
212), pero puede diferenciarse por la ausencia de antgenos
y DNA proviral de RE en las lesiones (221).
El sndrome de crecimiento defectuoso debe ser dife-
renciado de la EM en el pollo, en especial cuando tambin
existen lesiones nerviosas. Se han analizado las diferencias
entre las enfermedades nerviosas inducidas por REV y por
el virus de la EM (226, 227), pero no siempre son consis-
tentes. Ambos tipos de lesiones nerviosas, deben diferen-
ciarse de la neuropata espontnea, una posible lesin
autoinmunitaria de los nervios perifrico s (20). Otras enfer-
medades inmunodepresoras, como la infeccin de la bolsa
de Fabricio y la anemia infecciosa aviar, tambin pueden
semejar al sndrome de crecimiento defectuoso.
La neoplasia crnica de la RE en el pavo debe distin-
guirse de lesiones de enfermedad linfoproliferativa de los
pavos (84); las diferencias en patologa y en las propiedades
de la transcriptasa inversa viral pueden ser de utilidad (173,
234). Las pruebas de PCR para la enfermedad linfoprolife-
rativa (166)y RE (antes), deben auxiliar en la diferenciacin
de estas enfermedades.
La neoplasia crnica en el pollo, en la cual los tumores
son de origen bursal, por lo general no puede diferenciarse
de la leucosis linfoide con base en un criterio patolgico
(222); las pruebas viro lgicas o serolgicas pueden ayudar
a proporcionar infeccn, siempre que la infeccin se pueda
establecerpara un virus y excluirse para el otro. Adems, los
tumores de RE o de leucosis linfoide deben contener secuen-
cias de DNA proviral del virus respectivo insertado cerca del
Enfermedades neoplsicas. 489
gen c-myc, caracterstica que puede permitir la diferencia-
cin de tumores por hbridizacin molecular o PCR.
La neoplasia crnica en pollos, en la cual no hay
tumores bursales o en la que es demasiado breve el periodo
de latencia de aquel de la leucosis linfoide, debe diferenciar-
se de la enfermedad de Marek. Aqu, tambin no resultan
suficientes los criterios patolgicos y las pruebas virolgi-
cas tal vez resulten tiles (incluyendo PCR). El antgeno
pp38 del virus de la enfermedad de Marek, expresado en
ocasiones en los linfomas de la enfermedad de Marek(vase
subcaptulo, Enfermedad de Marek), no existe en los linfo-
mas por RE. Tambin se informa que en las clulas de
linfomas de la enfermedad de Marek existen antgenos
CMH clase Il (Ia)(171), pero que se encuentran ausentesen
las clulas de los linfomas no bursales de RE (48). En resu-
men, las lesiones de RE que se desarrollan de manera natural
en el pollo, pueden confundirse con la enfermedad de Ma-
rek, la leucosis linfoide y otros trastornos linfoproliferativos
o inmunodepresores, y en el pavo con la enfermedad linto-
proliferativa. Una concienciacrecienteacercade los sndromes
relacionados con REY, la mayor prevalencia de la infeccin
por REY y la disponbilidad de mejores tcnicas diagnsti-
cas, deben estimular los intentos por incluir al RE en el
diagnstico diferencial de las neoplasias aviares.
TRATAMIENTO
No se conoce de algn tratamiento para la RE. Como se
forman respuestasinmunitarias a la infeccin, es posible que
se recuperen algunas aves afectadas.
PREVENCiN Y CONTROL
No se han aplicado procedimientos en la prctica comercial
para el control de RE, principalmente porque la enfermedad
ha sido espordica y de resolucin espontnea, pero tam-
bin a que no se encuentran disponibles las tcnicas y cono-
cimientos necesarios. Sin embargo, los estudios de Witter
y Salter (225) en una parvada de pavos reproductores infec-
tados de manera natural, mostr que el REV tiene el poten-
cial de ser un problema econmico de orden mayor y
proporciona una evaluacin de algunas tcnicas para la
identificacin de gallinas que diseminan el virus. Las inmu-
novaloraciones con enzimas, para detectar el antgeno viral
RE en muestras de albmina parece ser el procedimiento
preferido (85, 225). Supuestamente, sera necesario elimi-
nar la transmisin vertical por medio del retiro de las galli-
nas transmisoras potenciales y criar progenie bajo
condiciones aisladas en las cuales pueda evitarse la
infeccin horizontal. Muchos de estos principios han sido
aplicados al control del virus de la leucosis aviar en pollos.
A pesar de ello, en comparacin con el virus de la leucosis
aviar, es probable que el REV se transmita de manera
vertical a frecuencias ms bajas, puede justificarse una
mavor consideracin de los machos como transmisores
490 . Enfermedades de las aves
potenciales, y la infeccin horizontal parece ms dificil de
controlar. Tales procedimientos de control, deben conside-
rarse si la infeccin por REV se vuelve endmica en alguna
parvada reproductora de valor. Tambin puede ser necesario
el control, con el fin de evitar la exposicin ambiental y
seroconvercin de parvadas reproductoras, en sitios donde
la progenie se destina para exportacin. Sin embargo, esto
serdificil de cumplir hasta que se conozcan los reservorios
naturales de la infeccin y cmo es que se introduce la
infeccin. Las prcticas de manejo utilizadas para las par-
vadas libres de patgenos especficos, parecen limitar la
REFERENCIAS
l. Allen, P.T., J.A. Mullins, C.L. Harris, A. Hellman, R.F.
Garry, and M.R.F. Waite. 1979. Replication ofreticuloen-
dotheliosis virus in mammalian cells. Am Soc Microbiol Abst
Annual Meet, No. SIOO, p. 256.
2. Aly, M.M., A.M. Fadly, and R.L. Witter. 1992. Effects of
serotype 2 Marek's disease virus on development ofviremia,
antibody, and Iymphoma induced by reticuloendotheliosis
virus. In G. de Boer and S.H.M. Jerissen (eds.). Proc 4th Int
Symp on Marek's disease. Ponsen & Looijen, Wageningen,
Amsterdam, The Netherlands, pp. 272-276.
3. Aly, M.M., E.J. Smith, and A.M. Fadly. 1993. Detection of
reticuloendotheliosis virus infection using fue polymerase
chain reaction. Avian Pathol 22:543-554.
4 Aulisio, C.G., and A. Shelokov. 1969. Prevalence ofreticu-
loendotheliosis in chickens: immunofluorescence studies.
Proc Soc Exp Bio! Med 130:178-181.
5. Bacon, L., R.L. Witter, and A.M. Fadly. 1989. Augmenta-
tion ofretrovirus-induced Iymphoid leukosis by Marek's dis-
case herpesviruses in white leghorn chickens. J Virol
63:504-512.
6. Bagust, T.J. 1993. Reticuloendotheliosis virus. In J.B.
McFerran and M.S. McNulty (eds.). Virus Infections ofVer-
tebrates, 4. Virus Infections of Birds. Elsevier Science Pub-
lishers B.V. Amsterdam, The Netherlands, pp. 437-454.
7. Bagust, T.J., and T.M. Grimes. 1979. Experimental infec-
tion of chickens with an Austral jan strain of reticuloendothe-
liosis virus. 2. Serological responses and pathogenesis. Avian
Pathol 8:375-389.
8. Bagust, T.J., T.M. Grimes, and O.P. Dennett. 1979.lnfec-
tion studies on a reticuloendotheliosis virus contaminant of a
commercial Marek's disease vaccine. Aust VetJ 55:153-157.
9. Bagust, T.J., T.M. Grimes, and N. Ratnamohan. 1981.
Experimental infection of chickens with an Australian strain
of reticuloendotheliosis virus. 3. Persistant infection and
transmission by the adult henoAvian PathoII0:375-385.
10. Ban,J.,N.L. First,and H.M. Temin.1989.Bovineleukemia
virus packaging cellline for retrovirus-mediated gene trans-
ter. J Gen ViroI70:1987-1993.
1l. Barbacid, M., E. Hunter, and S.A. Aaronson. 1979. Avian
reticuloendotheliosis viruses: evolutionary linkages with
mammalian type C retroviruses. J ViroI30:508-514.
12. Barth, C.F., and E.H. Humphries.1988. A nonimmunosup-
pressive helper virus allows high efficiency induction of B
celllymphomas by reticuloendotheliosis virus strain T.J. Exp
Med 167:89-108.
13. Barth, C.F., and E.H. Humphries.1988. Expression ofv-rel
induces mature B-celllines that reflect fue diversity of avian
immunoglobulin heavy- and Jight-chain rearrangements. Mol
Cell Biol 8:5358-5368.
14 Barth, C.F., D.L. Ewert, W.C. Olson, and E.H. Hum-
phries. 1990. Reticuloendotheliosis virus REV-T(REV-A)-
(Captulo 17)
infeccin ambiental con REV, pero son demasiado costosas
como para que los criadores comerciales las apliquen de
manera general.
Aunque no se han propuesto de manera seria a las
vacunas para el control de RE, se han descrito algunas de
ellas que podrian funcionar. La vacunacin de los pollos con
un virus de viruela aviar recombinante expresando el gen
env de REV (33), o partculas vacas de REV producidas
por clulas QT35 de codorniz transfectadas (121), propor-
cionan cierta proteccin en contra del sndrome de creci-
miento defectuoso infeccioso.
induced neoplasia: development oftumors within the T -Lym-
phoid and myeloid lineages. J Virol 64:6054-6062.
15. Bauer, G., and H.M. Temin. 1980. Specific antigenic rela-
tionships between the RNA-dependent ONA polymerases of
avian reticuloendotheliosis viruses and mammalian type C
retroviruses. J Virol 34: 168-177.
16. Baxter-Gabbard, K.L., W.F. Campbell, F. Padgett, A.
Raitano-Fenton, and A.S. Levine. 1971. Avian reticuloen-
dotheliosis virus (strain T). 11.Biochemical and byophysical
properties. Avian Ois 15:850-862.
17. Baxter-Gabbard, K.L., O.A. Peterson, A.S. Levine, P.
Meyers, and M.M. Sigel. 1973. Reticuloendotheliosis virus
(strain T). VI An immunogen versus reticuloendotheliosis and
Rous sarcoma. Avian Ois 17:145-150.
18. Beemon, K.L., A.J. Faras, A.T. Haase, P.D. Ouesberg, and
J.E. Maisel. 1976. Genomic complexities ofmurine leukemia
and sarcoma, reticuloendotheliosis and visna viruses. J Virol
17:525-537.
19. Bendheim, U. 1973. A neoplastic disease in turkeys tollow-
ing fowl pox vaccination. Refu Vet 30:35-41.
20. Biggs, P.M., R.W. ShilIeto, A.M. Lawn, and D.M. Coopero
1982. Idiopathic polyneuritis in SPF chickens. Avian Pathol
11:163-178.
21. Blank, V., P. Kourilsky, and A. Israel. 1992. NF-kB and
related proteins: Rel/dorsal homologies meet ankyrinlike re-
peats. Trends Biochem Sci 17:135-140.
22. Bose, H.R., Jr. 1992. The rel family: Models for transcrip-
tional regulation and oncogenic transformation. Biochem
BiophysActaII14:1-17.
23. Bose, H.R., and A.S. Levine.1967. Replicationofthe reticu-
loendotheliosis virus (strain T) in chicken embryo cell culture.
JViroll:1117-1121.
24. Bosselman, R.A., R.-Y. Hsu, T. Boggs, S. Hu, J.
Bruszewski, S. Ou, L.M. Souza, L. Kozar, F. Martin, M.
Nicolson, W. Rishell, J.A. Schultz, K.M. Semon, and R.G.
Stewart. 1989. Replication-defective vectors of reticuloen-
dotIleliosis virus transduce exogenous genes into somatic
stem cells of the unincubated chicken embryo. J Virol
63:2680-2689.
25. Breitman, M.L., M.M.C. Lai, and P.K. Vogt. 1980. Attenu-
ation of avian reticuloendotheliosis virus: loss ofthe defective
transforming component during serial passage of oncogenic
virus in filtroblasts. Virology 101:304-306.
26. Blow V. von 1977. Immunological effects of reticuloen-
dotheliosis virus as potential contaminant ofMarek's disease
vaccines. Avian Pathol 6:383-393.
27. BUlow V. von 1980. Effects ofinfectious bursal disease virus
and reticuloendotheliosis virus infection of chickens on the
incidence of Marek's disease and on local tumour develop-
ment of the non-producer JMV transplant. Avian Pathol
9:109-119.

28. BUlow, V. van, and A. Klasen.1983. Effects ofavian viruses
on cultured chicken bone-marrow-derived macrophages.
Avian PathoI12:179-198.
29. BUlow, V. von, and M. Lesjak.1987. A modified ELISA for
fue demonstration of antiviral antibodies in chicken sera which
included fue use of virus-free cellular antigens to control fue
especificity of assay results. J Vet Med B 34:655-669.
30. BUlow, V. van, and F. Weiland. 1980. Stimulation of local
salid tumour development of fue nonproducer Marek's dis-
ease tumour transplant JMV by virus-induced immunosupres-
sion. Avian PathoI9:93-108.
31. Burmester, B.R. 1964. Personal communication.
32. Calvert, J.G. and K. Nazerian. 1994. An immunoperoxi-
dase plaque assay for reticuloendotheliosis virus and its ap-
plication to a sensitive serum neutralization assay. Avian Ois
38:165-171.
33. Calvert, J.G., K. Nazerian, R.L. Witter, and N. Yanagida.
1993. Fowlpox virus recombinants expressing fue envelope
glycoprotein of an avian reticuloendotheliosis retrovirus in-
duce neutralizing antibodies and reduce viremia in chickens.
J Viro! 67:3069-3076.
34. Campbell, W.F., K.L. Baxter-Gabbard, and A.S. Levine.
1971. Avian reticuloendotheliosis virus (strain T). l. Virologi-
cal characterization. Avian Ois 15:837-849.
35. Carlson, M.C., G.L. Seawright, and J.R. Pettit.
1974. Reticuloendotheliosis in Japanese quail. Avian Pathol
3:169-175.
36. Carpenter, C.R., M.R. Bose, and A.S. Rubin. 1977. Con-
tact-mediated suppression of mitogen-induced responsive-
ness by spleen cells in reticuloendotheliosis virus-induced
tumorigenesis. Cell ImmunoI33:392-401.
37. Carpenter, C.R., K.E. Kempf, M.R. Bose, and A.S. Rubin.
1978. Characterization of fue interaction of reticuloendothe-
liosis virus with the avian Iymphoid system. Cell Immunol
39:307-315.
38. Carpenter, C.R., A.S. Rubin, and M.R. Bose. 1978. Sup-
pression ofthe mitogen stimulated blastogenic response dur-
ing reticuloendotheliosis virus-induced tumorigenesis:
investigations into fue mechanism of action afilie suppressor.
J Immunol 120:1313-1320.
39. Casella, C.R. and A.T. Panganiban.1993. The matrix pro-
tein is responsible for the differential ability of two
retroviruses to function as helpers for vector propagation.
Virology 192:458-464.
40. Chen, I.S. Y., and M.M. Temin. 1982. Establishment of in-
fection by spleen necrosis virus: inhibition in stationary cells
and the raJe of secondary infection. J Virol 41: 183- 19 l.
41. Chen, I.S.Y., T.W. Mak, J.J. O'Rear, and U.M. Temin.
1981. Characterization ofreticuloendotheliosis virus strain T
ONA and isolation of a novel variant of reticuloendotheliosis
virus strain T by molecular cloning. J ViroI40:800-811.
42. Chen, P-Y., Z. Cui, L.F. Lee, and R.L. Witter.1987. Sero-
logic differences among non-detective reticuloendotheliosis
viruses. Arch Virol 93:233-246.
43. Cho, B.R. 1983. Cytopathic effects and focus formation by
reticuloendotheliosis viruses in a quail fibroblast cell line.
Avian Ois 27:261-270.
44. Cho, B.R. 1984. Improved tocus assay of reticuloendothe-
liosis in a quail fibroblast cellline (QT35). Avian Ois 28:
261-265.
45. como, J.M. 1982. Structure of the retroviral genome.
RNA tumor viruses. In R. Weiss, N. Teich, U. Varmus and
J. Coffin (eds.). Molecular Biology of Tumor Viruscs, 2nd
ed. Cold Spring Uarbor Laboratory, Cold Spring Harbor, NY,
pp. 261-368.
46. Caben, R.S., T.C. Wong, and M.M.C. Lai. 1981. Charac-
terization of transformation and replication specific se-
quences ofreticuloendotheliosis virus. Virology 113:672-685.
Enfermedades
neoplsicas. 491
47. Cook, M.K.1969. Cultivation ora filterable agent associated
with Marek's disease. J Natl Cancer Inst 43:203-212.
48. Cooper, M.D., C-L.H. Chen, R.P. Bucy, and C.B.
Thompson. 1991. Avian T cell ontogeny. Adv Immunol
50:87-117.
49. Cowen, B.S., and M.O. Braune. 1988. The propagation of
avian viruses in a continuous cell line (QT35) of Japancse
quail origino Avian Dis 32:282-297.
50. Crittenden, L.B., A.M. Fadly, and E.J. Smith. 1982. Effect
of endogenous leukosis virus gcncs on rcsponse to infcction
with avian leukosis and reticuloendotheliosis virus. Avian Dis
26:279-294.
51. Coi, Z.-Z., L.F. Lee, R.F. Silva, and R.L. Witter. 1986.
Monoclonal antibodies against avian reticuloendotheliosis
virus: identification ofstrain-specific and strain-common epi-
topes. J ImmunoI136:4237-4242.
52. Coi, Z.-Z., L.F. Lee, R.F. Silva, R.L. Witter, and T.S.
Chango 1988. Monoclonal-antibody-mediated enzyme-
1inked immunosorbent assay for detection of reticulocndotlle-
liosis viruscs. Avian Dis 32:32-40.
53. Davidson, l., a. Borovskaya, S. Perl, and M. Malkinson.
1995. Use afilie polymcrasc chain reaction for thc diagnosis of
natural infection of chickens and turkeys with Marek's disease
virus and reticulocndotheliosis virus. Avian Pathol 24:69-94.
54. Davidson, l., H. Yang, R.L. Witter, and M. Malkinson.
1995. The immunodominant protcins ofreticuloendothcliosis
virus. Vet Microbiol 49:273-284.
55. Delwart, E.L., and A.T. Panganiban. 1989. Role ofreticu-
loendotheliosis virus envelope glycoprotein in superinfection
interference. J Virol 63:273-280.
56. Dornburg, R. 1995. Reticuloendotheliosis viruses (REV)
and REV derived retroviral vectors. Gene Ther 2:301 -31 O.
57. Dren, C.N., E. Saghy, R. Glavits, F. Ratz, J. Ping, and V.
Sztoj kov. 1983. Lymphoreticular tumour in pcn-raised pheas-
ants associated with a RE-like virus intection. Avian Pathol
12:55-71.
58. Dren, C.N., l. Nemeth, l. Sari, F. Ratz, R. Glavits, and P.
Somogyi. 1988. Isolation of a reticulocndotheliosis-like virus
trom naturally occurring Iymphoreticular tumours of domcs-
tic goose. Avian Pathol 17:259-277.
59. Eckroade, R.J. 1995. Unpublished data.
60. Embretson, J.E., and H.M. Temin. 1986. Pseudotyped
rctroviral vectors reveal restrictions to rcticuloendothcliosis
virus replication in rat cells. J Virol 60:662-668.
61. Embretson, J.E., and H.M. Temin. 1987. Transcription
from a spleen nccrosis virus 5' long termina! repeat is sup-
pressed in mouse cells. J Virol 61 :3454-3462.
62. Fadly, A.M., and R.L. Witter. 1983. Studies of rcticuloen-
dotheliosis virus induced Iymphomagenesis in chickens.
Avian Dis 27:271-282.
63. Fad1y, A.M., and R.L. Witter. 1986. Resistance of Line 63
chickens to rcticulocndotheliosis virus-induced bursa-associ-
atcd Iymphomas. Int J Cancer 38:139-143.
64. Fadly, A.M., R.L. Witter, E.J. Smith, R.F. Silva, W.M.
Reed, F.J. Hoerr, and M.R. Putnam. 1996. An outbreak of
Iymphomas in commcrcial broiler chickens vaccinated with a
towlpox vaccine contaminated with reticuloendotheliosis vi-
rus. Avian PathoI25:35-47.
65. Federspiel, M.J., L.B. Crittenden, and S.H. Hughes.1989.
Expression of avian reticulocndothcliosis virus conters host
resistance. Virology 173:167-177.
66. Filardo, E.J., M.F. Lee, and E.H. Humphries. 1994. Struc-
tural genes, not fue LTRs, are the primary dcterminants of
reticuloendotheliosis virus A-induced runting and bursal at-
rophy. Virology 202:1 16-128.
67. Franklin, R.B., C. Y. Kang, K.M.M. Wan, and H.R. Bose.
1977. Transtormation of chick embryo fibroblasts by reticu-
loendotllcliosis virus. Virology 83:313-321.
492 . Enfermedades de las aves
68. Fritsch, E., and M.M. Temin.1977. Fonnation and structure
ofinfectious DNA ofspleen necrosis virus. J ViroI21:119-
130.
69. Fujita, D.J., R.A. Swift, A.A.G. Ridgway, and M.J. Kung.
1984. Reticuloendotheliosis virus induced B Iymphomas in
chickens characterization of a tumour cell DNA clone con-
taining proviral and c-myc sequences.J Cell Biochem (Suppl
7)PtB:12.
70. Garry, R.F., G.M. Shackleford, L.F. Berry, and H.R. Bose.
1985. lnhibition of hepatic phosphoenolpyruvate carboxyki-
nase by avian reticuloendotheliosis viruses. Cancer Res
45:5020-5026.
71. Gilmore, T.D.1992. Role ofrel family genes in normal and
malignant Iymphoid cell growth. Cancer Surv 15:69-87.
72. Grimes, T.M., and M.G. Purchase. 1973. Reticuloendothe-
liosis in a duck. Aust Vet J 49:466-471.
73. Grimes, T.M., T.J. Bagust, and C.K. Dimmock. 1979.
Experimental infection of chickens with an Australian strain
of reticuloendotheliosis virus. l. Clinical. pathological and
haematological effects. Avian Pathol 8:57-68.
74. Hafner, S., M.A. Goodwin, L.C. Kelley, D.I. Bounous, M.
Puette, W.B. Steffens, K.A. Langheinrich, and J. BrowlI.
1994. Multicentric histiocytosis mimicking reticuloendothe-
liosis in broiler chickens [abst.] Proc 66th NE Conf Avian Dis,
p.26.
75. Hayes, L.E., K.A. Langheinrich, and R.L. Witter. 1992.
Reticuloendotheliosis in a wild turkey (Meleagris gallopavo)
trom coastal Georgia. J Wildl Dis 28: 154-158.
76. Hoelzer, J.D., R.B. Franklin, and M.R. Bose. 1979. Trans-
formation by reticuloendotheliosis virus: development of a
tocus assay and isolation of a non-trantonning virus. J Virol
93:20-30.
77. Hoelzer, J.D., R.B. Lewis, C.R. Wasmuth, and H.R. Bose.
1980. Hematopoietic cell transformation by reticuloendothe-
liosis virus: characterization of fue genetic defecto Virology
100:462-474.
78. Howell, L.J., R. Hunter, and T.J. Bagust. 1982. Necrotic
dermatitis in chickens. NZ Vet J 30:87-88.
79. Hrdlickova, R., J. Nehyba, and E.H. Mumphries. 1994.
V-rel Induces expression of three avian immunoregulatory
surface receptors more efficiently than c-rel. J Virol 68:308-3 19.
80. Hu, C.-P., and T.J. Linna.1976. Serotherapy ofavian reticu-
loelldotheliosis virus-induced tumors. Ann N Y Acad Sci
277:634-646.
81. Humphries, E.H. and G. Zhang. 1992. V-rel and C-rel
modulate fue expression of both bursal and non-bursal anti-
gens on avian B-celllymphomas. Curr Top Microbiol lmmu-
noI182:475-483.
82. lanconescu, M. 1977. Reticuloendotheliosis antigen for Ihe
agar gel precipitation test. Avian PathoI6:259-261.
83. lanconescu, M., and A. Aharonovici.1978. Persistent virae-
mia in chickens, subsequent to in ovo inoculation of reticu-
loendotheliosis virus. Avian Pathol 7:237-247.
84. lanconescu, M., K. Perk, A. Zimber, and A. Yaniv. 1979.
Reticuloendotheliosis and Iymphoproliferative disease oflur-
keys. Refu Vet 36:2-12.
85. Ignjatovic, J., K.J. Fahey, and T.J. Bagust. 1987. An en-
zyme-linked immunosorbent assay for detection of reticu-
loendotheliosis virus infection in chickens. Avian Patllol
16:609-621.
86. Isfort, R., R.L. Witter, and H-J Kung.1987. C-myc activa-
tion in an unusual retrovirus-induced avian T -Iymphoma re-
sembling Marek's disease: proviral insertion 5' of exon one
enhances fue expression of an intron promoter. Oncogene Res
2:81-94.
87. Isfort, R.J., D. Jones, R.G. Kost, R.L. Witter, and H.-J.
Kung.1992. Retrovirus insertion into herpesvirus in vitro and
in vivo. Proc Natl Acad Sci USA 89:991-995.
(Captulo 17)
88. Isfort, R.J., Z. Qian, D. Jones, R.F. Silva, R.L. Witter and
H. Kung. 1994.lntegration ofmultiple chicken retroviruses
into multiple chicken herpesviruses: Herpesviral gD as a
common target of integration. Virology 203: 125-133.
89. Ishikawa, H., M. Asano, T. Kanda, S. Kumar, Cline
Glinas and Y. Ito. 1993. Two novel functions associated
with the rel oncoproteins: DNA replication and cell-specific
transcriptional activation. Oncogene. 8(11):2889-2896.
90. Jackson, C.A. W., S.E. Dunn, D.I. Smith, P.T. Gil-
christ, and P.A. MacQueen. 1977. Proventriculitis,
"Nakanuke" and reticuloendotheliosis in chickens fol-
lowing vaccination with herpesvirus of turkeys (HVT).
Aust Vet J 53 :457-458.
91. Johnson, E.S. 1994. Poultry oncogenic retroviruses and hu-
mansoCancer Detect Prev 18:9-30.
92. Jones, D., R.J. Isfort, R.L. Witter, R.G. Kost, and H.-J.
Kung. 1993. Retroviral insertions into a herpesvirus are clus-
tered at fue junctions of fue short repeat and short unique
sequences. Proc Natl Acad Sci USA 90:3855-3859.
93. Kang, C.-Y., and P. Lambright. 1977. PseudotYpes ofve-
sicular stomatitis virus with fue mixed coat of reticuloen-
dotheliosis virus and vesicu]ar stomatitis virus. J Virol
2]:1252-]255.
94. Kang, C- Y., and H.M. Temin. 1974. Reticuloendotheliosis
virus nucleic acid sequencesin cellular DNA. J Virol14: 1] 79-
]188.
95. Kang, C.Y., T.C. Wong, and K. V. Holmes. 1975.Compara-
tive ultrastructural study offour reticuloendotheliosis viruses.
J ViroI16:1027-]038.
96. Kawamura, H., T. Wakabayashi, S. Yamaguchi, T.
Taniguchi, N. Takayanagi, S. Sato, S. Sekiya, and T. Hori-
uchi.1976.lnoculation experimentofMarek's disease vacine
contaminated with reticuloendotheliosis virus. Nat! ]nst Anim
HealthQ 16:]35-140.
97. Keshet, E., and H.M. Temin. 1979. Cellkilling by spleen
necrosis virus is correlated with a transient accumulation of
spleen necrosis virus DNA. J Virol 3] :376-388.
98. Kewalramani, V.N., A.T. Panganiban, and M. Emerman.
1992. Spleen necrosis virus, an avian immunosuppresive
retrovirus, shares a receptor with the Type D Simian
retroviruses. J Virol 66:3026-3031.
99. Kochel, T. and N.R. Rice. 1992. V-rel-and c-rel-protein
comp]exes bind to fue NF-kappaB site in vitro. Oncogene
7:567-572.
100. Koo, H.-M., J. Gu, A. Varela-Echavarria, Y. Ron, and J.P.
Dougherty. 1992. Reticuloendotheliosis Type C and primate
Type D oncoretroviruses are members of the same receptor
interterence group. J Virol 66:3448-3454.
101. Kost, R.G., D. Jones, R.J. Isfort, R.L. Witter, and H.-J.
Kung. 1992. Retrovirus insertion into Herpesvirus: charac-
terization of a Marek's disease virus harboring a solo LTR
Virology 192:]6]-169.
102. Koyama, H., Y. Suzuki, Y. Ohwada, and Y. gRito. 1976.
Reticuloendotheliosis group virus pathogenic to chicken iso-
lated from material infected with turkey herpesvirus (HVT).
Avian Dis 20:429-434.
103. Koyama,H., T.Sasaki, Y.Ohwada,and Y.Saito.1980. The
relationship between feathering abnormalities ("Nakanuke")
and tumour production in chickens inoculated with reticu-
loendotheliosis virus. Avian Pathol 9:33] -340.
104. Larose, R.N., and M. Sevoian. 1965. Avian Iymphomatosis.
IX. MortalitY and serological response of chickens ofvarious
ages to graded doses ofT strain. Avian Dis 9:604-610.
105. Lewis, R.B., J. McClure, B. Rup, D.W. Niesel, R.F.
Garry, J.D. Hoelzer, K. Nazerian, and H.R. Bose.
1981. Avian reticu]oendothe]iosis virus: identification
of the hematopoietic target cell for transformation. Cell
25:421-431.

106. Ley, D.H., M.D. Ficken, D.T. Cobb, and R.L. Witter.
1989. Histomoniasis and reticuloendotheliosisin a wild
turkey (Meleagris gallopavo)in North Carolina.J Wildl Dis
25:262-265.
107. Li, J., B.W. Calnek, K.A. Schat, and D.L. Graham. 1983.
Pathogenesis ofreticuloendotheliosisvirus infectionin ducks.
Avian Dis 27:1090-1105.
108. Lillehoj, H.S., E.P.Lillehoj, D. Weinstock,and K.A. Schat.
1988.Functionaland biochemicalcharacterizations of avian
T Iymphocyteantigensidentified by monoclonalantibodies.
Eur J ImmunoI18:2059-2065.
109. Lim, M.Y., N. Davis, J. Zhang, and H.R. Bose,Jr. 1990.
The v-rel oncogeneproduct is complexedwith cellular pro-
teins including its proto-oncogeneproduct and heat shock
protein 70. Virology 175:149-160.
110. Linna, T.J., C. Hu, and K.D. Thompson. 1974.Develop-
ment of systemicand local tumors inducedby avian reticu-
loendotheliosisvirus after thymectomyofbursectomy.J Natl
Cancerlnst 53:847-854.
111. Ludford, C.G., H.G. Purchase,and H.W. Cox.1972. Duck
infectionsanemiavirus associatedwith plasmodiumlouvers.
Exp Parasitol31:29-38.
112. Maccubbin, D., and L. Schierman. 1982. Evidence for
associationof viral and major histocompatibility complex
antigenson reticuloendotheliosisvirus transformedcells of
chickens.FedProc41:698,No. 2499.
113. Maccubbin, D., and L. Schierman. 1986.MHC-restricted
cytotoxic responseof chickenT cells: expression, augmenta-
tion, and clonal characterization.J ImmunoI136:12-16.
114. Maldonado, R.L., and H.R. Bose. 1971. Separationof
reticuloendotheliosisvirus from avian tumor viruses.J Virol
8:813-815.
115. Maldonado, R.L., and H.R. Bose. 1975. Polypeptideand
RNA composition of fue reticuloendotheliosisviruses. In-
tervirology 5:194-204.
116. Maldonado, R.L., and H.R. Bose. 1976. Group-specific
antigensharedby fue membersof fue reticuloendotheliosis
virus complex.J ViroI17:983-990.
117. McDougall, J.S., P.M. Biggs, and R.W. Shilleto. 1978.A
leukosisin turkeysassociatedwith infectionwith reticuloen-
dotheliosisvirus. Avian Pathol7:557-568.
118. McDougall, J.S., R.W. Shilleto, and P.M. Biggs. 1980.
Experimental intection and vertical transmission of re-
ticuloendotheliosis virus in the turkey. Avian Pathol
9:445-454.
119. McDougall, J.S., R.W. Shilleto, and P.M. Biggs. 1981.
Further studieson vertical transmissionof reticuloendothe-
liosis virus in turkeys.Avian PathoI10:163-169.
120. Meroz, M. 1992.Reticuloendotheliosisand "pullet disease"
in Israel.Vet Rec 130:107-108.
121. Meyers,N.L.1993. Antibody responseelicitedagainstempty
reticuloendotheliosisvirus particles in two inbred lines of
chicken.Vet Microbiol 36:317-332.
122. Moelling, K., H. Gelderblom, G. Pauli, R. Friis, and H.
Bauer. 1975.A comparativestudy of fue avian reticuloen-
dotheliosisvirus: relationshipto murine leukemiavirus aJ1d
viruses of fue avian sarcoma-leukosiscomplex. Virology
65:546-557.
123. Moore, B.E., and H.R. Bose. 1988.Expressionofthe v-rel
oncogene in reticuloendotheliosis virus-transformed fi-
broblasts.Virology 162:377-387.
124. Moscovici, C., D. Chi, L. Gazzolo, and M.G. Moscovici.
1976.A study of plaqueformation with avian RNA tumor
viruses.Virology 73:181-189.
125. Mosser,A.G., R.C. Montelaro, and R.R. Rueckert. 1975.
The polypeptide composition of spleen necrosis virus, a
reticuloendotheliosis virus. J ViroI15:1088-1095.
126. Motha, M.X.J. 1982.Effects of reticuloendotheliosisvirus
Enfermedades neoplsicas. 493
on fue response of chickens to infectious laryngotracheitis
virus. Avian Patholll :475-486.
127. Motha, M.X.J. 1984. Oistribution ofvirus and tumour for-
mation in ducks experimentally infected with reticuloen-
dotheliosis virus. Avian PathoI13:303-320.
128. Motha, M.X.J. 1987. Clinical effects, virological and sero-
logical responses in chickens following in-ovo inoculation of
reticuloendotheliosis virus. Vet Microbiol 14:411-417.
129. Motha, M.X.J. 1987. Oemonstration of precipitating anti-
bodies to reticuloendotheliosis virus in egg yolk. Aust Vet J
64:259-260.
130. Motha, M.X.J., and J~R. Egerton. 1983. Effect of reticu-
loendotheliosis virus on fue response of chickens to Salmo-
nella typhimurium infection. Res Vet Sci 34: 188-192.
131. Motha, M.X.J., and J.R. Egerton.1984. lnfluence ofreticu-
loendotheliosis on the severity of Eimeria tenella infection in
broiler chickens. Vet MicrobioI9:121-129.
132. Motha, M.X.J., and J.R. Egerton. 1987. Vertical transmis-
sion of reticuloendotheliosis virus in chickens. Avian Pathol
16:141-148.
133. Motha, M.X.J., and J.R. Egerton.1987. Outbreak ofatypi-
cal fowlpox in chickens Witl1 persistent reticuloendotheliosis
viraemia.AvianPathoI16:177-182.
134. Motha, M.X.J., J.R. Egerton, and A.W. Sweeney. 1984.
Some evidence of mechanical transmission of reticuloen-
dotheliosis virus by mosquitoes. Avian Ois 28:858-867.
135. Mussman, H.C., and M.J. Twiehaus.1971. Pathogenesis of
reticuloendotheliosis virus disease in chicks: an acure runting
syndrome. Avian Ois 15:483-502.
136. Nazerian, K, R.L.Witter, L.8. Crittenden, M.R. Noori-
Daloii, and H.J. Kung. 1982. An IgM-producing B Iym-
phoblastoid cell line established from Iymphomas induced by
a non-defective reticuloendotheliosis virus. J Gen Virol
58:351-360.
137. Nicholas, R.A.J., and D.H. Thornton. 1983. Relative effi-
ciency oftechniques for detecting avian reticuloendotheliosis
virus as a vaccine contaminant. Res Vet Sci 34:377-379.
138. Nicholas, R.A.J., and D.H. Thornton. 1987. An enzyme-
linked immunosorbent assay for fue detection ofantibodies to
avian reticuloendotheliosis virus using whole cell antigen.
Res Vet Sci 43:403-404.
139. Noori,.Daloii, M.R., R.A. Swift, H.J. Kung, L.8. Critten-
den, and R.L. Witter. 1981. Specific integration of
REV proviruses in avian bursal Iymphomas. Nature
294:574-576.
140. Okoye, J.O.A., W. Ezema, and J.N. Agoha. 1993. Naturally
occurring clinical reticuloendotheliosis in turkeys and chick-
ens. Avian Pathol 22:237-244.
141. Paul, P.S., and R.W. Werdin. 1978. Spontaneously occur-
ring Iymphoproliferative disease in ducks (case reports).
AviaI10is22:191-195.
142. Paul, P.S., K.A. Pomeroy, P.S. Sarma, KH. Johnson, D.M.
8arnes, M.C. Kumar, and 8.S. Pomeroy.1976. Briefcom-
munication: naturally occurring reticuloendotheliosis in tur-
keys: transmission. J Natl Cancer [nst 56:419-421.
143. Paul, P.S., K.H. Johnson, K.a. Pomeroy, 8.S. Pomeroy,
and P.S. Sarma. 1977. Experimental transmission ofreticu-
loendotheliosis in turkeys with fue cell-culture-propagated
reticuloendotheliosis viruses of turkey origino J Natl Cancer
[nst 58:1819-1824.
144. Paul, P.S., K.A. Pomeroy, C.C. Muscoplat, 8.S. Pomeroy;
and P.S. Sarma.1977. Characteristics oftwo new reticuloen-
dotheliosis virus isolates ofturkeys. Am J Vet Res 38:311-316.
145. Paul, l., O. CotorRO, and M. 8oisteanu.1986. The il1cidence
ofMarek's disease in anti-MO infected hens. Lucr Stiint Ser
Zootech Med Vet 30:95-96.
146. Payne, L.N.1992. Biologyofavian retroviruses. Retroviridae
[:299-404.
494 . Enfermedades de las aves
147. Perk, K., M. Malkinson, A. Gazit, A. Yaniv, and A. Zim-
ber. 1981. Reappearance of an acute undifferentiated leuke-
mia in a tlock of Muscovy ducks. Pral; 10th 1nt Symp Assoc
tor Comp Res Leukemia Related Dis, pp. 99-100.
148. Peterson, D.A., and A.S. Levine. 1971. Avian reticulocn-
dotheliosis virus (strain T). IV. Infectivity and transmisibility
in day-old cockerels. Avian Dis 15:874-883.
149. Pratt, W.D., R.W. Morgan, and K.A. Schat. 1992. Charac-
terization of reticuloendotheliosis virus-transformed aviall
T -Iymphoblastoid cell lilles intected with Marek's disease
virus. J Virol 66:7239-7244.
150. Purchase, H.G., and R.L. Witter. 1975. The reticuloen-
dotheliosis viruses. Curr Top Microbiol Immunol 71:103-124.
151. Purchase, H.G., C. Ludford, K. Nazerian, and H. W. Cox.
1973. A new group of oncogenic viruses: reticuloendothe-
liosis, chick syncytial, duck infectious anemia, and spleen
necrosis viruses. J Natl Cancer Inst 51 :489-499.
152. Ratnamohan, N. and P.B. Spradbrow. 1982. The reticu-
loendotheliosis viruses: A review. Pakistan Vet J 2: 101-107.
153. Ratnamohan, N., T.J. Bagust, T.M. Grimes, and P.B.
Spradbrow. 1979. Transmission of an Australian strain of
reticuloendotheliosis virus to adult Japanesequail. Aust Vet J
55:506.
154. Ratnamohan, N., T.M. Grimes, ToJ. Bagust, and P.B.
Spradbrow. 1980. A transmissible chicken tumour associated
with reticuloendotheliosis virus intection. Aust Vet J 56:34.
155. Ratnamohan, N., T. Bagust, and P.B. Spradbrow. 1982.
Establishment of a chicken Iymphoblastoid cellline infected
with reticuloendotheliosis virus. J Comp PathoI92:527-532.
156. Reddy, S.K., M.J.H. RatclilTe, and A. Silim. 1993. Flow
cytometric analysis of the neutralizing immune response
against infectious bursal disease virus using reticuloendothe-
liosis virus-transformed lymphoblastoid cell lines. J Virol
Methods 44: 167-178.
157. Rehacek, J:, T. Dolan, K. Thompson, R.G. Fischer, Z.
Rehacek, and H. Johnson. 1971. Cultivation of oncogenic
viruses in mosquito cells in vitro. Curr Top Microbiollmmu-
no155:161-164.
158. Ridgway, A.A.G. 1992. Reticuloendotheliosis virus long ter-
minal repeat elements are efficient promoters in cells of
various species and tissue origin, including human Iymphoid
cells. Gene 121:213-218.
159. Ridgway, A.A., R.A. Swift, H.J. Kung, and D.J. Fujita.
1985. In vitro transcription analysis of fue viral promoter
involved in c-myc activation in chicken lymphomas: detection
and mapping for two RNA initiation sites with fue reticuloen-
dotheliosis virus long terminal repeat. J Virol 54: 161-170.
160. Robinson, F.R., and M.J. Twiehaus. 1974.lsolation ofthe
avian reticuloendothelial virus (strain T). Avian Dis 18:278-
288.
161. Rup, B.J., J.L. Spencer, J.D. Hoelzer, R.B. Lewis, C.R.
Carpenter, A.S. Rubin, and H.R. Bose. 1979.lmmunosup-
pression induced by avian reticuloendotheliosis virus: mecha-
nism of induction of the suppressor cell. J Immunol
123:1362-1370.
162. Rup, B.J., J.D. Hoelzer, and H.R. Bose. 1982. Helper vi-
ruses associated with aviaR acute leukemia viruses inhibit fue
cellular immune response. J ViroII16:61-71.
163. Rushlow, C. and R. Warrioro 1992. The rel family ofpro-
teins. Bioessays 14:89-95.
164. Salem, M., L.H. Keller, and R.J. Eckroade. 1990. Venereal
exposure of turkey hens to reticuloendotheliosis virus. Proc
39th West Poult Dis Cont" March 4-6, 1990, Sacramento, CA,
p.44.
165. Salter, D.W., E.J. Smith, S.H. Hughes, S.E. Wright, and
L.B. Crittenden. 1986. Transgenic chickens: insertion
of retrovira1 genes into the chicken germ line. Virology
157:236-240.
(Captulo 17)
166. Sarid, R., A. Chajut, M. Malkinson, S.R. Tronick, A.
Gazit, and A. Yaniv. 1994. Diagnostic test for lymphoprolit:'
erative disease virus infection of turkeys, using the polym-
erase chain reaction. Am J Vet Res 55:769-772.
167. Sasaki, T., S. Sasaki, and H. Koyama. 1993. A survey oran
antibody to reticuloendotheliosis virus in seraofchickens and
other avian species in Japan. J Vet Med Sci 55:885-888.
168. Sawyer, R.C., and H. Hanafusa.1977. Formation ofreticu-
loendotheliosis virus pseudotypes of Rous sarcoma virus. J
ViroI22:634-639.
169. Schat, K.A. 1991.lmportance of cell-mediated immunity in
Marek's disease and other viral tumor diseases. Poult Sci
70:1165-1175.
170. Schat, K.A., J. Gonzales, A. Solorzano, E. Avila and R.L.
Witter. 1976. A Iymphoproliferative disease in Japanese
quail. Avian Dis 20:153-161.
171. Schat, K.A., C.-L. H. Chen, B.W. Calnek, and O. Char.
1991. Transformation of T -lymphocyte subsets by Marek's
Disease herpesvirus. J ViroI65:1408-1413.
172. Schat, K.A., W.O. Pratt, R. W. Morgan, O. Weinstock, and
B.W. Calnek. 1992. Stable transfection of Reticuloendothe-
liosis virus-transformed Iymphoblastoid celllines. Avian Dis
36:432-439.
173. Schwarzbard,
Z., A. Yaniv,M.lanconescu,K. Perk,and
A. Zimber. 1980. A reverse transcriptase assay for the
diagnosis of lymphoproliferative disease. Avian Pathol
9:481-487.
174. Scofield, V.L., and H.R. Bose. 1978. Depression ofmitogen
response in spleen cells trom reticuloendotheliosis virus-in-
tected chickens and their suppressive effect on normallym-
phocyte response. J ImmunoI120:1321-1325.
175. Scofield, V.L., J.L. Spence, W.E. Briles, and H.R. Bose.
1978. Differential mortality and lesion responses to reticu-
loendotheliosis virus infection in Marek's disease-resistant
and susceptible chicken lines. Immunogenet 7:169-172.
176. Sevoian, M., R.N. Larose, and O.M. Chamberlain. 1964.
Avian Iymphomatosis. VI. A virus of un usual potency and
pathogenicity. Avian Dis 3:336-347.
177. Sevoian, M., R.N. Larose, and O.M. Chamberlain. 1964.
Avian Iymphomatosis. VIII. Pathological response of the
chicken embryo to T virus. J Natl Cancer Inst 17:99-119.
178. Sharma, J.M., and B.O. Coulson. 1979. Presence ofnatural
killer cells in specific-pathogen-free chickens. J Natl Cancer
Inst 63:527-531.
179. Shen, P.F.-L.1981.lmmunological, hematogical, pathologi-
cal, and ultrastructural studies of chickens with reticuloen-
dotheliosis. PhD Dissertation, University of Arkansas.
180. Shimotohno, K., S. Mizutani, and H.M. Temin. 1980.
Sequence of retrovirus provirus resembles that of bacterial
transposable elements. Nature 285:550-554.
181. Shuman, R.M., and R.N. Shoffner. 1986. Molecular ap-
proaches to poultry breeding: gene transter by avian
retroviruses. Poult Sci 65: 1437-1444.
182. Simek, S., and N.K. Rice. 1980. Analysis of the nucleic
acid components in reticuloendotheliosis virus. J Virol
33:320-329.
183. Sinkovic, B. 1981. In vivo interactions between reticuloen-
dotlleliosis virus and some other infectious agents of chick-
ens. Proc 4t11Aust Stock Feed Conv, pp. 114-118.
184. Sinkovic, B., and C.D. Choi. 1979. Studies on reticuloen-
dotheliosis maternal antibody. Proc 3rd Aust Poult Stock Feed
Conv, pp. 119-122.
185. Smith, E.J., and R.L. Witter.1983. Detection ofantibodies
against reticuloendotheliosis viruses by an enzyme-linked
immunosorbentassay. Avian Dis 27:225-234.
186. Smith, E.J., J.J. Solomon, and R.L. Witter.1977. Comple-
ment-fixation test for reticuloendotheliosis viruses. Limits of
sensitivity in intected avian cells. Avian Dis 21 :612-622.
 Enfermedades
neoplsicas . 495

187. Solomon, J.J., R.L. Witter, and K. Nazerian. 1976. Studies protein gp90 of avian reticuloendotheliosis virus. Virology
on fue etiology oflymphomas in turkeys: isolation ofreticu- 166:608-611.
loendotheliosis virus. Avian Dis 20:735-747. 206. Tsai, W-P., T.D. Copeland, and S. Oroszlan. 1985. Purifi-
188. Stephens, R.M., N.R. Rice, R.R. Hiebsch, H.R. Bose, and cation and chemical and immunological characterization of
R. V. Gilden. 1983. Nucleotide suquence of v-rel: fue onco- avian reticuloendotheliosis virus gag-gene-encoded structural
gene ofreticuloendotheliosis virus. Proc Natl Acad Sci USA proteins. Virology 140:289-312.
80:6229-6233. 207. Tsai, W-P., T.D. Cope1and, and S. Oroszlan. 1986. Biosyn-
189. Storms, R.W. and Bose, H.R., Jr. 1992. Alterations within thesis and chemical and immunological characterization of
pp59v-rel-containing protein complexes following fue stimu- avian reticuloendotlleliosis virus env gene-encoded proteins.
lation ofREV- T -transformed Iymphoid cells with zinc. Virol- Virology 155:567-583.
ogy 188:765-777. 208. Vogt, P.K., J.L. Spencer, W. Okazaki, R.L. Witter, and
190. Sugden, B. 1993. How some retroviruses got their oncogenes. L.B. Crittenden. 1977.Phenotypic mixing between reticu-
Trends Biochem Sci 18:233-235. loendotlleliosis virus and avian sarcoma viruses. Virology
191. Swift, R.A., E. Shaller, R.L. Witter, and H.-J. Kung. 1985. 80:127-135.
Insertional activation of c-myc by reticuloendotheliosis virus 209. Von dem Hagen, D., and H.A. Loliger. 1978. Studies
in chicken B Iymphoma: nonrandom distribution and orienta- into epizootiology of quail leukosis. Monatsh Vetinarmed
tion ofthe proviruses. J Virol 54:869-872. 33:591-593.
192. Swift, R.A., C. Boerkoel, A. Ridgway, D.J. Fujita, J.B. 210. Wakabayashi, T., and H. Kawamura. 1975. Virus reticu-
Dodgson, and H.-J. Kung. 1987. B-lymphoma induction by loendotheliosis virus group: persistent infection in chickens
reticuloendotheliosis virus: characterization of a mutated and vira! transmission to fertile eggs. Proc 79th Annu Meet
chicken syncytial virus provirus involved in c-myc activation. Jpn World Vet Poult Assoc, pp. 12-13.
J ViroI61:2084-2090. 211. Wakabayashi, T. and H. Kawamura. 1977. Serological
193. Tajima, M., T. Nunoya, and Y. Otaki. 1977. Pathogenesis survey of reticuloendotheliosis virus infection among chick-
of abnormal feathers in chickens inoculated with reticuloen- ens in JapaJl.Natllnst Anim Health Q 17:73-74.
dotheliosis virus. Avian Dis 21 :77-89. 212. Waldrip, D.W. 1994. RE-like syndrome abst. Proc 29th Natl
194. Taniguchi, T., N. Yuasa, S. Sato, and T. Horiuchi. 1977. Meet Poult Health Process, p. 113.
Pathological changes in chickens inoculated with reticuloen- 213. Walker, M.H., B.J. Rup, A.S. Rubin, and H.R. Bose.1983.
dotheliosis-virus-contaminated Marek's disease vaccine. Natl Specificity in the immunosuppression induced by avian
lnstAnimHealthQ 17:141-150. reticu!oendotlleliosis virus. Intect Immun 40:225-235.
195. Taylor, H.W., and L.D. Olson. 1973. Chronologic study of 214. Watanabe, S., and H.M. Temin. 1982. Encapsidation se-
the T -virus in chicks. 11. Development of hematologic quences tar spleen necrosis virus and avian retrovirus are
changes. Avian Dis 17:794-802. between fue 5' long terminal repeat and the start of fue gag
196. Temin, H.M.,and V.K. Kassner.1974. Replicationofreticu- gene. Proc Natl Acad Sci USA 79:5986-5990.
loendotheliosis viruses in cell cultures: acute infection. J Viro! 215. Watanabe, S., and H.M. Temin. 1983. Construction of a
13:291-297. helper cellline for avian reticuloendotheliosis virus cloning
197. Temin, H.M.,and V.K. Kassner.1975. Replicationofreticu- vectors. Mol Cell BioI3:2241-2249.
loendotheliosis viruses in cell culture: chronic infection. J Gen 216. Weaver, T.A., K.J. Talbot, and A.T. Panganiban. 1990.
ViroI27:267-274. Spleen necrosis virus gag polyprotein in necessary for particle
198. Temin, H.M., E. Keshet, and S.K. Weller. 1980. Correla- assembly and release but not for proteolytic processing. J
tion of transient accumulation of linear unintegrated viral ViroI64:2642-2652.
DNA and transient cell killing by avian leukosis and reticu- 217. Weinstock, D., K.A. Schat, and B. W. Calnek. 1989. Cyto-
loendotheliosis viruses. Cold Spring Harb Symp Quant Biol toxic T Iymphocytes in reticuloendotheliosis virus-infected
44:773-778. chickens. Eur J Immunol 19:267-272.
199. Terada, N., T. Kuramoto, and T. Ino. 1977. Comparison 218. Weller, S.K., and H.M. Temin. 1981. Cell killing by avian
of susceptibility to the T -strain of reticuloendotheliosis leukosis viruses. J ViroI39:713-72I.
virus among families of Japanese quail. Jpn Poult Sci 219. Wilhelmsen, K.C., and H.M. Temin. 1984. Structure and
14:259-265. dimorphism of c-rel (turkey), the cellular homolog to fue
200. Theilen, G.H., R.F. Zeigel, and M.J. Twiehaus. 1966. Bio- oncogene of reticuloendotheliosis virus strain. T. J Virol
logical studies with REV (strain T) that induces reticuloen- 49:521-529.
dotheliosis in turkeys, chickens and Japanese quail. J Natl 220. Wilhelmsen, K.C., K. Eggleton, and H.M. Temin. 1984.
Cancer Inst 37:731-743. Nucleic acid suquences of fue oncogene v-rel in reticuloen-
201. Thompson, K.D., R.G. Fischer, and D.H. Luecke. 1968. dotheliosis virus strain T and its cellular homolog fue proto-
Determination of fue viremic period of avian reticuloendothe- oncogene c-rel. J Virol 52: 172- 182.
liosisvirus (strain1) in chicksandvirus viability in TriatornainIestans 221. Witter, R.L. 1994. Control ofMarek's disease. Proc Int Sem
(KLUG) (Hemiptera:Reduviidae). Avian Dis 12:354-360. Avian PathoI201-208.
202. Thompson, K.D., R.G. Fischer, and D.H. Luecke. 1971. 222. Witter, R.L., and L.B. Crittenden. 1979. Lymphomas re-
Quantitative infectivity studies of avian reticuloendotheliosis sembling Iymphoid leukosis in chickens inoculated with
virus (strain T) in certain hematophagous arthropods. J Med reticuloendotheliosis virus. Int J Cancer 23:673-678.
Entomol 8:486-490. 223. Witter, R.L., and S.W. Glass.1984. Reticuloendotheliosis in
203. Torres-Medina, A., R.C. Mussman, M.B. Rhodes, and breeder turkeys. Avian Dis 28:742-750.
M.J. Twiehaus. 1973. Chicken transferrin: high levels in 224. Witter, R.L., and D.C. Johnson. 1985. Epidemiology of
chickens with reticuloendhothelial virus disease. Poult Sci reticuloendothe!iosis virus in broiler breeder tlocks. Avian
52:747-754. Dis29:1140-1154.
204. Trager, W. 1959. A new virus of ducks interfering with 225. Witter, Ri.., and D.W. Saltero1989. Vertical transmission of
development of malaria parasite (Plasmodium lophurae). reticuloendotheliosis virus in breeder turkeys. Avian Dis
Proc Soc Exp Biol Med 101:578-582. 33:226-235.
205. Tsai, W-P., and S. Oroszlan. 1988. Site-directed cytotoxic 226. Witter, R.L., H.G. Purchase, and G.H. Burgoyne. 1970.
antibody against fue C-terminal segment ofthe surface ~Iyco- Pcripheral nerve lesions similar to those of Marek's disease
496 . Erifermedades de las aves
in chickens inoculated with reticuloendotheliosis virus. J Natl
Cancer Inst45:567-577.
227. Witter, R.L., L.F. Lee, L.D. Bacon, and E.J. Smith. 1979.
Depression of vaccinal immunity to Marek's disease by
infection with reticuloendotheliosis virus. Infect Immun
26:90-98.
228. Witter, R.L., E.J. Smith, and L.B. Crittenden. 1981. Tol-
erance, vira! shedding, and neoplasia in chickens infected
with non-detective reticuloendotheliosis viruses. Avian Dis
25:374-394.
229. Witter, R.L.,I.L. Peterson, E.J. Smith, and D.C. Johnson.
1982. Serological evidence in commercial chicken and turkey
flocks ofinfection with reticuloendotheliosis virus. Avian Dis
26:753-762.
230. Witter, R.L., J.M, Sharma, and A.M. Fadly.1986. Nonbur-
sal lymphomas by nondefective reticuloendotheliosis virus.
Avian PathoI15:467-486.
231. Wong, T.C., and M.M,C. Lai.1981. Avian reticuloendothe-
liosis virus contains a new class ofoncogene ofturkey origino
Virology 111:289-293.
232. Wong, T.C.,R.B. Lewis,H.R. Bose,Jr.,and. Y.Kang.1980.
Assemblv ofavian reticuloendotheliosis virus: ass6iation of
INTRODUCCiN, HISTORIA,
INCIDENCIA, DISTRIBUCiN
La enfermedad linfoproliferativa (ELP) es un tnnino
utilizado para describir un trastorno linfoproliferativo de
pavos que fue reconocido por primera vez como una entidad
patolgica en 1972 en el Reino Unido (2, 3). En el mismo
afto, se infonn en Holanda de un padecimiento en pavos
descrito como similar a la EM que semej de cerca de la
ELP (30). Desde entonces, se ha infonnado ELP en Israel
(23) y en Austria (29), y se ha reconocido en varios pai-
ses de Europa. Probablemente no sea una enfennedad
nueva, ya que un examen retrospectivo de cortes de tumores
sometidos para diagnstico en el pasado, mostr una simi-
litud entre muchas de la.c;lesiones y las descritas para ELP
(2, 3). Adems, se ha infonnado linfomatosis, leucosis y
enfennedad similar a EM en pavos a travs de los aftos (1,
4, 18, 28), Y es posible que alguno de estos casos hayan
correspondido a ELP. La enfermedad puede ser de presen-
tacin endmica o espordica, y algunas parvadas pueden
tener una incidencia baja (3).
. ETIOLOGA
Clasificacin
Aunque para la etiologia de ELP no se han llenado estricta-
mente los postulados de Koch, debido a que no se ha
cultivado in vi/ro al agente, fuertes evidencias circunstan-
(Captulo 17)
the core precursor polypeptide with fue intracellular ribono-
cleoprotein complex. J Virol 34:484.
233. Yamada, S., S. Kamikawa, Y. Uchinuno, H. Fujikawa, K.
Takeuchi, A. Tominaga, and K. Matsua. 1977. Oistribution
of antibody against reticuloendotheliosis virus and isolation
afilie virus. J Jap Vet Med Assn 30:387-390.
234. Yaniv, A., A. Gazit, M.lanconescu, K. Perk, B. Aizenberg,
and A. Zimber. 1979. Biochemical characterization of fue
type C retrovirus associated with Iymphoproliterative disease
ofturkeys. J ViroI30:351-357.
235. Yoshida, l., M. Sakata, K. Fujita, T. Noguchi, and N.
Yuasa. 1981. Modification oflow virulent Newcast!e disease
virus infection in chickens infected with reticuloendotheliosis
virus. Natllnst Anim Health Q21: 1-6.
236. Yuasa, N., l. Yoshida, and T. Taniguchi. 1976. Isolation
of a reticuloendotheliosis virus from chickens inoculated
with Marek's disease vaccine. Natl Inst Anim Health Q
16:141-151.
237. Zeigel, K.F., G.H. Theilen, and M.J. Twiehaus. 1966. Elec-
tron microscopic observations on REV (strain T) that induces
reticuloendotheliosis in turkeys, chickens, and Japanesequail.
J Natl Cancer Inst 37:709-729.
PeterM Biggs
ciales y experimentales indican que es un oncovirus tipo C
que pertenece a la subfamilia Oncovirinae de la familia
Retroviridae. Las partculas del tipo C se encuentran en
tejidos (figura 17-51), lesiones y pelets plasmticos de aves
con la enfermedad natural y con la enfermedad experimen-
tal, y cuando se inoculan las preparaciones de estos mate-
riales en pavipollos se reproduce la enfermedad (3, 17,24).
En las lesiones proliferatjvas de ELP las partculas tipo C
se han descrito como gemaciones de las clulas. Las eviden-
cias ms concluyentes provienen del uso de una novedosa
prueba de infectividad in vivo para retrovirus clonados. Gak
y colaboradores (8), transfectaron linfocitos de pavo con
provirus clonados, preparados a partir de tejido afectado de
pavo, y regresaron los linfocitos infectados a los mismos pa-
vos de donde provenan. Los pavos desarrollaron una viremia
retroviral, as como las lesiones caractersticas de ELP. La
inoculacin de pavipollos con plasma libre de clulas obte-
nido de pavos afectados, result en el desarrollo de lesiones
por ELP. El genoma de este oncovirus tipo C (denominado
LPDV), se ha secuenciadopor completo y se han codificado
y estudiado las protenas y comparado con aquellas de otros
oncovirus. Aunque LPDV tiene las principales caractersti-
cas de los oncovirus, difiere de manera suficiente de otros
oncovirus, inc)uyendo los virus aviares de leucosis/sarcoma
y reticuloendoteliosis, como para ser considerado como un
representante de un grupo diferente de retrovirus aviares.
De los diversos oncovirus estudiados, LPDV es el que se
encuentra relacionado de manera ms estrecha con el grupo
de virus de leucosis/sarcoma aviar (6, 26).
LPDV no es un virus endgeno de los pavos, debido a
que no se han encontrado secuencias especficas del virus

Figura 17-51. Micrografia electrnica de un bazo de pavo
con enfermedad linfoproliferativa mostrando las partculas
virales. 73 OOOx.
en el genomacelular de pavos normales(11). No existe
algn oncogen en el genoma de LPDV (7) y durante la
replicacin se integra al genoma de la clula husped en
sitios al azar (5).
Los intentos por cultivar al virus en cultivos celulares,
no han tenido xito al utilizar fibroblastos de embrin de
pollo, pavos, patos y codornices, y clulas renales de pollos
y pavos (17).
Morfologa
Las partculas maduras miden de 90 a 120 nm y tienen un
ncleo electrnicamente denso con una capa intermedia,
menos densa, recubierta por una envoltura externa. El virus
parcialmente purificado resulta infectante, despus de la
filtracin por medio de un filtro de membrana con un poro
de dimetro de 220 nm, pero no cuando el dimetro del poro
era de 100 nm. La densidad de las partculas infectantes es
de 1.16 a 1.18 g/cm3.
Composicin qumica
La infectividad del virus parcialmente purificado se inactiva
mediante solventes de Ilpidos.
cido nucleico
El virus contiene un DNA de alto peso molecular, con un
coeficiente de sedimentacin de casi 70S, y una DNA
polimerasa dependiente de RNA que tiene preferencia por
Mg2+ en vez de Mn2+, en reacciones tanto endgenas como
exgenas (27. 31). El genoma del RNA de LPDV es de
7143 bp de largo (26). El genoma proviral est confinado
Enfermedades neop/sicas . 497
por LTR de 354 bp. La secuencia del LTR de LPDV difiere
de manera significativa de las secuencias de los virus del
grupo de leucosis/sarcoma aviar, los cuales tienen una simi-
litud en la extensin de su secuencia (9).
La organizacin gentica de LPDV es caracterstica a
la de los miembros de la subfamilia de los oncovirus. El
genoma viral contiene tres genes que condifican para los
principales genes estructurales gag, poi y env, los cuales se
encuentran en orden desde el extremo 5' al 3' del genoma,
pero, a diferencia de los virus del grupo leucosis/sarcoma
aviar la proteasa no codifica para el gen gag, sino que es
codificada por un cuarto cuadro abierto de lectura (ORF),
del ingls Open readingframe. Este ORF se sobrepone a los
genesgagy poi. Adems, hay cuatro ORF cortos de funcin
desconocida (26).
Protenas
Existen dificultades para detenninar los polipptidos estruc-
turales del LPDV. Esto se debe a la falta de cultivos celulares
susceptiblesa la infeccin con LPDV y por tanto a una inca-
pacidad para utilizar tcnicasmetablicas de marcacin.
Los virus para estudio se han tenido que preparar del
plasma reunido a partir de pavos virmicos. Las preparacio-
nes de virus as obtenidas, parecen estar contaminadas con
polipptidos del husped, algunos de los cuales son absor-
bidos hacia la superficie del virus. Dos grupos han estudiado
a los polipptidos de LPDV y parecen diferentes a otros
retrovirus. Gazit y colaboradores (13), describieron cinco
polipptidos estructurales con pesos moleculares de 76, 31,
28, 20 Y 15 kD. El polipptido de 76 kD se encuentra
glucosilado y dichos autores sugieren que ste es el principal
constituyente de la envoltura del virin; tambin proponen
que p20 es un elemento de la envoltura; describen a p31 y
p28 como los principales polipptidos estructurales. Patel
y Shilleto (21), describen a tres polipptidos estructurales
primarios (p32, p25, Y p22/21) Y a dos menores (p41 y p12).
Asimismo sugieren que son de origen viral la gp76 y un
polipptido mayor doble al p13.5/13. Concluyen que gp76
es una protena de superficie y que tal vez p22/21 se localice
intramembrana, mientras que p32, p26 y p13.513 se locali-
zan en el ncleo viral, con la probabilidad de que p13.5/13
sea la ribonucleoprotena.
Con base en los resultados de la secuenciacin del
genoma viral, se han asignado a su posicin, las protenas
estructurales en la estructura de la partcula de LPDV. stas
son la protena de matriz de 20 kD, una protena de 31 kD
de ubicacin desconocida en el virin, la protena de cp-
side de 28 kD, las protenas de la nucleocpside y proteasa,
cada una de 13 a 15 kD, y dos glucoprotenas de envoltura
de 76 y 41 kD respectivamente (10, 26).
. PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
La cnfermedad slo se ha descrito en pavos. Los intentos
por transmitir la infeccin mediante inoculacin parenteral
tuvieron xito en pavos y pollos, pero no fue as! en patos y
gansos (16). Las lesiones macroscpicas y microscpicas se
reprodujeron en los pollos, pero resultaron menos intensas
498 . Enfermedades de las aves (Captulo 17)

que en los pavos. Padecen la enfermedad natural los pavos
principalmente entre las 7 y 18 semanas de edad, aunque
puede desarrollarse de manera espordica en adultos (2, 3,
14). Es posible que los machos sean ms susceptibles a la
enfermedad que las hembras. Los hbrido s de pavo difieren
en cuanto a la susceptibilidad al desarrollo de la enfermedad
como respuestaa la inoculacin con material infeccioso (17),
y gran parte de la enfermedad en el campo se ha restringido
a unos cuantos hbridos comerciales. La ELP puede propa-
garsede manera horizontal entre pavipollos en contacto (17).
Una caracterstica poco comn de la enfermedad es
que los pavipollos infectados de manera experimental a las
cuatro semanas de edad, desarrollan una incidencia ms
elevada de enfermedad que los infectados durante el primer
da (2, 17). No parece que esto resulte por un cambio en la
susceptibilidad a la infeccin, ya que los pavipollos inocu-
lados en el primer da de edad se infectan (15, 17). Es posible
que la presencia de anticuerpos matemos reduzca la proba-
bilidad de enfermedad productora de infeccin o, como
alternativa, que se requiera de inmunocompetencia para el
desarrollo de la enfermedad. No obstante, la bursectoma
quirrgica o qumica no influy de manera significativa en
la incidencia o intensidad de la enfermedad producida ex-
perimentalmente (34).
Periodo de incubacin
El periodo de incubacin para la enfermedadque se desarrolla
de manera natural, se desconoce. Las observaciones de
campo sealanque podra sertan breve como de sietesemanas
y los estudios acerca de la transmisin experimental, sealan
que podra ser menor en algunos individuos y mayor en otros.
Las lesiones consisten en linfocitos, linfoblastos, clulas
reticulares y plasmticas, ya sea distribuidas irregularmente
en toda la lesin o, en algunos casos, localizadas alrededor
de la periferia de lesiones focales pequeas. Las lesiones
proliferativas pueden ser grandes y difusas o pequeas y
tocales.Lesionespoco frecuentesen los nerviosperifricos
son similares a las de la EM, pero tienden a ser focales y a
no difundirse a lo largo del nervio.
El desarrollo de la enfermedad la han estudiado
McDougal1 y colaboradores (17) Y Zimber y colaboradores
(33). Las lesiones especficas fueron reconocidas por pri-
mera vez en el bazo y en el timo 14 das despus de la
inoculacin de pavipollos de cuatro semanasde edad. Estos
autores las refirieron como lesiones linfoides tempranas que
fueron pequeas y estuvieron constituidas principalmente
por linfocitos, aunque tambin haba linfoblastos y clulas
reticulares y plasmticas (17). En el bazo, estas lesiones
parecen focos separados en la pulpa roja. En el timo, hubo
atrofia de la corteza y prdida de linfocitos de la mdula
dilatada, que fueron reemplazados por linfoblastos y clulas
reticulares y plasmticas. Hacia los 21 das luego de la
inoculacin, las lesiones en el bazo haban aumentado de
tamao y obliterado su arquitectura normal. En el timo, la
corteza se encontraba casi por completo atrofiada. Estas
lesiones crecientes contenan mltiples figuras mitticas y
fueron caractersticas de los tumores observados en la en-
fermedad natural. En el momento actual, se han observado
mltiples pequeas lesiones linfoproliferativas focales en

Signos

La evolucin clnica de la enfermedad es rpida, con pocos

signos premonitorio s si es que hay algunos; cuando se notan
signos clnicos, son plumas erizadas, anorexia y aversin al
movimiento. Los pavipollos que muestran signos mueren y la
mortalidad puede ser tan elevadacomo de 25% de la parvada.

Lesiones macroscpicas
La lesin macroscpica ms consistente es la esplenomega-
lia. Los bazos afectados pueden ser tan grandes como del
tamaode un huevo de gallina, y de ordinario son de color rosa
plido y aspectojaspeado. El hgado puede estar aumentado
de tamao, pero no demasiado y puede contener focos
miliares de color gris-blanco. Tambin pueden encontrarse
lesiones miliares o difusas similares en el pncreas, timo,
riones, gnadas, pared intestinal, pulmones y miocardio.
En algunas aves, los nervios perifricos estn ligeramente
agrandados (2, 3, 14). Muchas veces, hay anemia; algunas
aves afectadas tienen leucocitosis, mientras que otras son
leucopnicas, y se ha registrado aumento en la concentra-
cin de IgG (33).

Histopatologa Figura 17-52. Micrografa electrnica de una lesin de

enfermedad linfoproliferativa en el bazo de un pavo, mostran-
La lesin caractersticaen todos los rganoses la linfo- do la citologa pleomrfica caracterstica de la enfermedad.
proliferacin de clulaslinfoproliferativas(figura 17-52). 4000x.

muchos otros rganos. Tambin se observ un tercer tipo de
lesin, pequea y focal, y constituida por linfocitos; muchas
de estas lesiones contenan centros germinales. Este tipo
aumenta en frecuencia a travs del tiempo despus de la
inoculacin, la cual sugiere que es una lesin regresiva.
Estas observaciones son paralelas a la presencia de secuen-
cias de RNA especficas para LPDV (12) y de partculas
virales (17). Hubo por primera vez secuencias de RNA en
la mdula sea, tres das luego de la infeccin; de 2 a 7 das
despus estaban presentes en el timo y en el bazo, y en la
bolsa de Fabricio, respectivamente. Hacia los 15 das se
presentan secuencias RNA en muchos rganos, pero con
valores ms bajos que en los rganos linfoides. Cinco das
despus de la infeccin, hay viremia que aumenta en con-
centracin cuando menos hasta la sexta semana. Durante
este periodo, hubo un incremento en la IgG del suero (33).
Se ha descrito hasta la undcima semana despus de la
infeccin, una supresin de la inmunidad celular, pero no
de la inmunidad humoral (32, 34). Con el empleo de ELlSA
competitiva o una prueba de radioinmunoprecipitacin. Pa-
tel y Shilleto (19) encontraron pavos que no respondan a la
infeccin produciendo anticuerpos.
DIAGNSTICO
Los virus no se pueden cultivar en cultivos celulares o
embriones y todavia no se han detectado anticuerpo s en
pavos infectados. Por estasrazones, el diagnstico de la ELP
depende de la aparicin de los signos de la enfermedad en
una parvada, las lesiones macroscpicas y microscpicas
caracteristicas y de la aplicacin de tcnicas para la identi-
ficacin de ELP. Esto ltimo, incluye el uso de antisueros
especificos de virus en pruebas inmunofluorescentes y ELI-
SA indirecta, pruebas de transcriptasa inversa y PCR.
La prueba de la transcriptasa inversa no resulta espe-
cifica para LPDV, pero es de utilidad para el diagnstico
diferencial entre ELP y la reticuloendoteliosis (RE). Se ha
descrito una PCR que utiliza cebadores de oligonucletidos,
que amplifica una regin del gen gag que resulta especifica
para LPDV (25); esta prueba no slo es especifica para ELP,
sino que es ms sensible que la prueba de la transcriptasa
inversa. Producir los anticuerpos especificos del virus, ha
resultado dificil debido a los elementos del husped en las
preparaciones virales. El tratamiento con bromelaina supera
este problema y se han producido anticuerpos especificos
de virus en pollos y conejos utilizando virus purificados a
partir de suero tratados mediante bromelaina (22). Al utili-
zar tales antisueros en una prueba inmunofluorescente indi-
REFERENCIAS
l. Andrews, C.H., and R.E. Glover.1939.A caseofneurolym-
phomatosisin a turkey.Vet Rec51:934-935.
2. Biggs,P.M., B.S. Milne, J.A. Frazier, J.S. McDougall, and
J.C. Stuart. 1974. Lymphoproliferativediseasein turkeys.
Proc 15thWord's Poult Congr,World's Poultry ScienceAs-
sociation,Washington,DC, pp 55-56.
Enfermedades
neoplsicas . 499
recta, se puede demostrar hasta por 16 meses posinfeccin
a LPDV, en clulas con capa de leucocitos y en cortes
congelados de bazo (20). Se ha descrito una tcnica ELISA
indirecta, que utiliza antisuero obtenido de virus digeridos
con bromelana, con el fin de detectar virus en pelets deri-
vados de plasma centrifugado a alta velocidad proveniente
de pavos infectados (19). Ambas pruebas se correlacionan
bien con la prueba de la trascriptasa inversa.
Diagnstico diferencial
La principal enfermedad con la cual se puede confundir a
ELP es la RE. Las manifestaciones distintivas de la ELP son
las esplenomegalia caracterstica y la naturaleza pleomrfi-
ca de la composicin celular de los tumores. Se ha dado a
conocer una prueba para ayudar en el diagnstico diferen-
cial entre ELP y RE (27), que toma la ventaja de la viremia
persistente comn que se encuentra en pavos infectados con
estos virus y la diferencia en los requerimientos de catin
para la transcriptasa inversa de los LPDY y RE (REY) (31).
La transcriptasa inversa de REY prefiere Mn2+ a Mg2+,
mientras que lo contrario es verdadero para el LPDY. La
prueba necesita que se lleve a cabo la prueba de transcriptasa
inversa exgena con el uso de peletsde plasma de la parvada
sospechosaen presencia de 0.8 mM de cloruro de magnesio
y 0.08 mM de cloruro de manganeso (27). El ndice de
requerimiento de catin divalente se calcula y define como
la relacin entre la actividad de la transcriptasa inversa en
presenciade Mg2+ y de Mn2+. Un ndice por arriba de 2.0 es
caracterstico del LPDY; y por debajo de 0.5, del REY. No
obstante, se dispone hoy da de otras pruebas, para la
RE, hay aislamiento de virus y pruebas serolgicas (vase
Reticuloendoteliosis) y para la ELP, la prueba de inmuno-
fluorescenciaindirecta,la ELISA indirecta y PCR mencionadas
antes, que son especificas para LPDY y no muestran reac-
ciones cruzadas con los REY o leucosis aviar (19, 20, 25).
PREVENCiN Y CONTROL
No hay informacin acercade la prevencin y el control de la
ELP. Las diferencias observadasen la susceptibilidad a dicho
padecimiento en infecciones experimentalessugiereque, para
un plazo largo, la seleccin de la resistenciaa la enfermedad
constituye un procedimiento posible para su prevencin. En
los sitios en los cuales se desarrolla enfermedad intensa,
puedeserbenfico un cambio en la razadel pavo o uno hbrido.
Como sucede en todas las enfermedades infecciosas, debe
prestarse atencin al manejo y procedimientos higinicos.
3. Biggs,P,M., J.S, McDougalI, J.A. Frazier, and 8.S. Milne.
1978. Lymphoproliferativediseaseof turkeys. l. Clinical
aspects.Avian PathoI7:131-139.
4. Busch, R.H., and L.E. Willams, Jr. 1970. A
Marek's disease-likecondition in Florida turkeys. Avian
Os 14:550-554.
5. Chajut, A., A. Yaniv, L. Avivi, l. Bar-Am, S.R. Tronick,
and A. Gazit. 1991.A novel approachfor establishingcom-
mon or random integrationloci for retroviral genomes.Nu-
cleic Acids Res 19:4299.
6. Chajut, A., R. Sarid, A. Yaniv, G.W. Smythers, S.R.
Tronick, and A. Gazit. 1992.The Iymphoproliferativedis-
easevirus of turkeys representsa distinct classof aviantype
C retrovirus.Gene 122:349-354.
7. Gak, E., A. Yaniv, A. Chajut, M. lanconescu,S.R.Tronick
and A. Gazit. 1989. Molecular cloning of an oncogenic
replication-competentvirus that causesIymphoproliferative
diseasein turkeys.J Virol 63:2877-2880.
8. Gak, E., A. Yaniv, M. lanconescu, S.R. Tronick, and A.
Gazit. 1990. An in vivo infectivity assay for cloned
retroviruseslacking a susceptiblecell culture.J Virol Meth-
ods 28:147-154.
9. Gak, E., A. Yaniv, L. Sherman, M. lanconescu, S.R.
Tronick, and A. Gazit. 1991.Lymphoproliferativedisease
virus ofturkeys: sequence analysisandtranscriptionalactivity
ofthe long terminalrepeat.Gene99:157-162.
10. Gazit, A., and A. Yaniv. 1994.Lymphoproliferativedisease
virus of turkeys. In R.G. Websterand A. Granoff (eds.).
Encyclopediaof Virology. AcademicPress,London,United
Kingdom, pp. 811-814.
11. Gant,A.,A. Yaniv,M. lanconescu,K. Perk,B. Aizenberg,and
Z. Zimber. 1979.Molecularevidencefor a type C retrovirus
etiologyofthe Iymphoproliferativediseaseofturkeys. J Viro!
31:639-644.
12. Gazit, A., Z. Schwarzbard, A. Yaniv, M. lanconescu,K.
Perk, and A. Zimber. 1982.Organotropismofthe Iympho-
proliierative diseasevirus (LPDV) of turkeys. Int J Cancer
29:599-604.
13. Gazit, A., R. Basri, M. lanconescu,K. Perk, A. Zimber, and
A. Yaniv. 1986. Analysis of structuralpolypeptidesof the
!ymphopro!iierativediseasevirus (LPDV) of. turkeys. Int J
Cancer37:241-245.
14. lanconescu, M., K. Perk, a. Zimber, and A. Yaniv. 1979.
Reticuloendotheliosis andIymphoproliierativediseaseoftur-
keys. Refu Vet 36:2-12.
15. lanconescu, M., A. Gazit, A. Yaniv, K. Perk, and A.
Zimber. 1981. Comparative susceptibility ot two turkey
strains to Iymphoproliferativediseasevirus. Avian Pathol
10:131-136.
16. lanconescu, M., A. Yaniv, A. Gazit, K. Perk, and A.
Zimber. 1983. Susceptibility of domesticbirds to Iympho-
proliferative diseasevirus (LPDV) ofturkeys. Avian Pathol
12: 291-302.
17. McDougall, J.S., P.M. Biggs, R.W. Shilleto, and B.S.
Milne. 1978. Lymphoproliferative diseaseof turkeys. 11.
Experimental transmission and aetiology. Avian Pathol
7:141-155.
18. McKee, G.S.,A.M. Lucas,E.M. Denington,and F.C.Love.
1963.Separationof leukotic and non-leukoticlesionsin tur-
keyson the inspectionline. Avian Dis 7:19-30.
19. Patel, J.R., and R.W. Shilleto. 1987.Detectionoflympho-
proliferative diseasevirus by an enzyme-linkedimmunosor-
bentassay.Epidemiollnfect 99:711-722.
20. Patel, J.R., and R.W. ShiUeto. 1987. Diagnosis oflympho-
proliferative disease virus infection ofturkeys by and indirect
immunotluorescence test. Avian PathoI16:367-376.
21. Patel, J.R., and R.W. ShiUeto. 1987. Characterization of
Iymphoproliferative disease virus of turkeys. Structural
polypeptides ofthe C-type particles. Arch Virol 95:159-176.
22. Patel, J.R., and R.W. ShiUeto. 1987. Production ofvirus-
specific antisera to Iymphoproliferative disease virus of tur-
keys. Avian PathoI16:699-705.
23. Perk, K., M. 1anconescu, A. Yaniv, and Z. Zimber. 1978.
Lymphoproliferative disease in turkeys-structure, ultras-
tructure and biochemistry. Refu Vet 35:29.
24. Perk, K., M. 1anconescu, A. Yaniv, and Z. Zimber. 1979.
Morphologic characterization ofproliferative ceUs alld virus
particles in turkeys with Iymphoproliferative disease. J Natl
Cancer Inst 62: 1483-1485.
25. Sarid, R., A. Chajut, M. Malkinson, S.R. Tronick, A.
Gazit, and A. Yaniv. 1994. Diagnostic test for Iymphoprolif-
erative disease virus infection of turkeys, using fue polym-
erase chain reaction. Am J Vet Res 55:769-772.
26. Sarid, R., A. Chajut, E. Gak, Y. Kim, C.V. Hixson, S.
Oroszlan, S.R. Tronick, A. Gazit, and A. Yaniv. 1994.
Genome organization of a biologicaUy active molecular clone
ofthe Iymphoproliferative disease virus ofturkeys. Virology
204:680-691.
27. Schwarzbard, Z., A. Yaniv, M. lanconescu, K. Perk, and
A. Zimber. 1980. A reverse transcriptase assay for the diag-
nosis oflymphoproliferative disease (LPD) ofturkeys. Avian
PathoI9:481-487.
28. Simpson,C.F.,D.W.Anthony,and F. Young.1957. Visceral
Iymphomatosis in a tlock of turkeys. J Am Vet Med Assoc
130:93-96.
29. Tipo1d von A., G. Loupal, J. Pabst, and L. Vasicek. 1987.
Auftreten von Lymphoproliferativer Krankheit in Puten-
bestanden in Osterreich. Wien Tieraerztl Monatsschr 741:
312-318.
30. Voute, E.J., and A.E. Wagenaar-Schaafsma. 1974. Een op
de ziekte van Marek lijkende afwijking bij mestkalkoenen in
Nederland. Tijdschr Diergeneeskd 99: 166-169.
31. Yaniv, A., A. Gazit, M. lanconescu, K. Perk, B. Aizenberg,
and A. Zimber. 1979. Biochemical characterization of fue
type C retrovirus associated with Iymphoproliferative disease
ofturkeys. J ViroI30:351-357.
32. Zimber, A., E.D. HeUer, K. Perk, M. lanconescu, and A.
Yaniv. 1983. Effect of Iymphoproliferative disease virus
and ofNiridazole on the in vitro blastogenic response of
peripheral blood Iymphocytes of turkeys. Avian Dis 27:
1012-1024.
33. Zimber, A., K. Perk, M. lanconescu. Y. Yegana, A. Gazit,
and A. Yaniv. 1983. Lymphoproliferative disease ofturkeys:
pathogenesis, viraemia and serum protein analysis toUowing
infection. Avian Pathol 12:101-116.
34. Zimber,A., K. Perk, M. lanconescu, Z. Schwarzbard, and
A. Yaniv. 1984. Lymphoproliferative disease of turkeys:
effect of chemical and surgical bursectomy on viraemia,
pathogenesis and on fue humoral immune response. Avian
PatlloI13:277-287.

INTRODUCCiN
Los textos estndar de medicina veterinaria que tratan acer-
ca de patologa general o neoplasias, pocas veces mencionan
a los tumores de aves, y la descripcin ms amplia de
tumores de aves domsticas pertenece a Campbell (20),
aunque est descontinuada. El propsito de este captulo es
proporcionar un panorama acerca de los tumores en aves de
etiologa desconocida que se encuentran con mayor fre-
cuencia. Al respecto, mucho se debe a las aportaciones de
otros patlogos veterinarios (vanse 38, 50, 53, 63, 72, 85).
Cuando resulte de importancia, se hace referencia a los
tumores en otras especies aviares debido a que se esperaque
su patognesis sea similar a la de los tumores equivalentes
en pollos. Como sucede con las especies de mamferos, la
apariencia histolgica de los tumores aviares permite que se
clasifique a gran parte de ellos de acuerdo con su origen
celular. Para una clasificacin precisa, resultan tiles estu-
dios ms detallados que impliquen citogentica, inmunohis-
toqumica, y microscopia de electrones, sin embargo, pocas
veces se aplican tales tcnicas a los tumores aviares por la
falta de incentivos y recursos para investigar lo que es
necesario juzgar como trastornos incidentales descubiertos
durante los estudios en los problemas de parvadas. En este
captulo no se discuten el pronstico y el tratamiento.
En el estudio de los tumores aviares, se ha centrado la
atencin en aquellos con etiologa viral, tanto desdeel punto
de vista de su importancia econmica, as como un mode-
lo aplicable al cncer en seres humanos (16). Hasta cierto
grado, se han estudiado los tumores de las vas reproducto-
ras de las gallinas reproductoras, los queratoacantomas de
los pollos de engorda (vase, Calcinoma de clulas escamo-
sas drmicas, captulo 37) y los neuromas de amputacin,
pero se han dirigido pocos estudios hacia otras enfermeda-
des neoplsicas de las aves. Parece ser baja la incidencia de
los tumores no inducidos por virus, pero resultan necesarios
estudios apropiadamente diseados para clarificar la situa-
cin. En un informe reciente de ponedoras enjaula inspec-
cionadas en rastros irlandeses, el ndice de decomisos fue
de 1.4%, del cual una quinta parte (0.3%) sedebi a ndulos;
90% de los ndulos resultaron tumores y 70% 0.2 %) de
stos fueron adenocarcinomas, probablemente derivados
de las vas reproductoras (1 ]4). Hay que tener cautela al
interpretar los hallazgos en rastros, ya que no es probable
que se detecten tumores tempranos o pequeos, puesto que
no se revisan de manera rutinaria rganos como el cerebro
y la luz del oviducto.
El tiempo de vida de los pollos y pavos criados dt:
manera comercial, por lo general es breve y puede ser menor
El autor reconoce con gratitud las contribuciones del Dr. TN
Fredrickson and Dr CF Helmboldt to this chapter
Enfermedades
neoplsicas. 501
Rodney L. Reece
al requerido para el desarrollo de gran parte de los tumores
no inducidos por virus. La informacin limitada acerca de
la incidencia en aves mayores (se considera por lo general,
que la esperanza de vida potencial de los pollos es de
alrededor de 1S afios, pero puede ser de hasta 3S) proviene
de varias fuentes, la primera est representada por estudios
a largo plazo en parvadas de pollos mayores (41). La segun-
da, resulta de informes diagnsticos de patlogos veterina-
rios, particularmente de aves conservadas por periodos de
tiempo mayores que aquellos de las aves conservadas en
condiciones intensivas (106, 107). La tercera, surge de los
informes de necropsia de los zoolgicos donde se mantiene
a varias especies de aves durante sus periodos de vida
normales y a las que por lo general se les practica la
necropsia a su muerte (32, 3S, 61, 7S, 77, 81, 93), y tambin
de estudios acerca de otras aves cautivas y silvestres (14,
28,94,99,104). Los informes de enfermedades neoplsicas
en la ltima categoria, proporciona informacin til aunque
no aplicable de manera directa a las aves. En particular, los
pericos cautivos (Melopsittacus undulatus) tienen una alta
incidencia de tumores, aunque existe cierta evidencia de
infeccin por retrovirus en estas especies, la cual podria ser
la causa de manera parcial (SI). Se desconoce la incidencia
de tumores en los pericos silvestres.
Este captulo incluye observaciones personales de neo-
plasias espontneasen una parvada OS, de 466 gallinas SPF
Leghom blancas, a muchas de las cuales se les permiti vivir
su vida natural (41); de aves moribundas y muertas prove-
nientes de una parvada SPF australiana y casos de campo
sometidos a necropsia. La parvada OS SPF se encontraba
libre de la enfermedad de Marek y de virus de la leucosis
aviar exgeno y se diagnosticaron los siguientes tumores:
142 tumores ovricos (adenocarcinomas, tumores de las
clulas de la granulosa y tumores ovricos de las clulas de
Sertoli), 40 tumores del oviducto (adenocarcinomas y leio-
niomas), siete adenocarcinomas pancreticos y un caso de,
cada uno, adenocarcinoma parabronquial, adenocarcinoma
proventricular, carcinoma hepatocelular, carcinoma colan-
giocelular y mesotelioma (42). Sin embargo, no hay certeza
de qu tanto se puedan aplicar estos ndices de neoplasias
espontneasa otras razas y lineas de aves, puesto que esta
lnea de aves tiene una alta incidencia de tumores genitales,
para los cuales tiene cierta predisposicin gentica (vase,
Aparato reproductor). La parvada SPF australiana se encon-
traba libre de virus de la enfermedad de Marek, virus de la
leucosis aviar exgeno y del virus de la reticuloendoteliosis,
y seidentificaronlos siguientestumores:doscasosde,cada
uno, linfomas, fibrosarcomas y adenocarcinomas abdomi-
nales metastsicos,y un caso de, cada uno, delos siguientes:
mielocitoma, sarcoma de las clulas del retculo, sarcoma
histioctico, liposarcoma abdominal, lipoma subcutneo,
adenocarcinoma renal, tumor de las clulas de la granulosa
y adenoma suprarrenocortical (96). En ninguna de estas
parvadas, se encontraron relacionados estos tumores con
virus oncgenos conocidos.
502 . Enfermedades de las aves (Captulo 17)

Existen informes de tumores linfoides en pollos SPF
(31, 96), lo cual indica que en su momento, tales tumores
pueden ser inducidos mediante factores diferentes a los
virus de transformacin conocidos. Adicionalmente, los lin-
fomas son un diagnstico comn en otras especiesaviares(76,
94, 119), en las cuales se describen a menudo de manera
inadecuada como enfermedad de Marek o leucosis linfoide,
sin alguna evidencia directa de la implicacin de virus de
transformacin. Paratales casos,serapreferible que se descri-
bieran en trminos morfolgicos, en vez de endosarlos con
un nombre denotando etiologia. Los estudios e informes
con mayor tiempo acerca de los tumores avicolas, citados
en esta revisin (71, 50, 63, 85) se publicaron antes de la
aplicacin de los programas de control para la enfermedad
de Marek y la leucosis linfoide. Luego de dedicarsea los casos
que con probabilidad tuvieran una etiologia viral, la preva-
lencia de otros tumores fue baja, correspondiendo la mayo-
ria abrumadora a los tumores derivados del aparato
reproductor de gallinas adultas.Estasituacinpareceprevalecer
todavia.
. APARATO REPRODUCTOR
Ovario
La clasificacin de los tumores gonadales de pollos, resulta
compleja y controversia!. De alguna manera es complicada,
por la tendencia de los investigadores en aplicarle a las av\:s,
trminos utilizados en el diagnstico de los tumores ovricos
de mamiferos, en particular de los sereshumanos.Este hecho,
pasa por alto la disimilitud entre los ovarios de mamiferos
y aves en trminos de histologia, endocrino logia y fisiolo-
gia. Por lo general, en gallinas que tienen ms de un ao de
edad se observan todos los tipos de tumores ovricos.
(vase adelante). De manera terminal, las gallinas se en-
cuentran extremadamente delgadas y asumen una posicin
parecida a la de los pinginos. Por lo general, en los casos
avanadosno hay maduracin de los folculos y los oviductos
se encuentran atrofiados.
La clula de origen de estos tumores permanece por
identificarse, pero se asume con frecuencia que es la cubier-
ta del mesotelio (el denominado epitelio germinal) del ova-
rio o de sus invaginaciones hacia la corteza ovrica; de
manera alterna, pueden derivar de las glndulas tecales,
clulas intersticiales, remanentes de cordones sexuales em-
brionarios o del mesonefros. El tumor puede iniciarse en la
teca externa de los folculos ms pequeos (figura 17-53),
en el estromainterfolicularo, en ocasionesun poco adentro
del tallo ovrico; son multifocales en origen, pero el creci-
miento es ligeramente lento durante meses. Los adenocar-
cinomas ovricos no estn relacionados con la produccin
excesiva de hormonas esteroidales (41).
Histolgicamente, las estructuras que componen al
adenocarcinoma ovrico con mayor frecuencia son acinos
formados por una capa simple de epitelio bajo cilndrico o
cuboide, no ciliado. Estas clulas eosinofilicas, con un
ncleo basal redondo, se encuentran orientadas alrededor de
un lumen de tamao y forma variables, que contiene en
ocasiones un material homogneo intensamente eosinofili-
co que es positivo al cido peridico de Schjff (PAS) y
negativo a la mucicarmina (figura 17-54). Otros tumores
son celularmente ms densos, con las estructuras acinares

Adenocarcinoma
Los tumores tempranos son ndulos pequeos, redondos,
blancos y firmes en la superficie ovrica, que pueden con-
fundirse por foliculos atriticos. En casos avanzados, stos
coalescen en una masa parecida a una coliflor firme y gris
blancuzca. En esta etapa, son frecuentes numerosos implan-
tes transcelmicos, variando algunos desde pequeos creci-
mientos semejantes a perlas, hasta mas.ivos tumores
nodulares en las superficies serosasdel pncreas, oviducto,
mesenterio e intestinos. Cuando tal crecimiento canceroso
es extenso, por lo general se desarrolla ascitis. Las paredes
de los intestinos afectados se engrosan y adhieren, y se
constrie la luz intestinal. Los adenocarcinomas abdomina-
les metastsicos se pueden originar ya sea del ovario o el
oviducto y resulta dificil la diferenciacin, pues en ambos
casos se encuentran implicados el ovario y el oviducto.
Muchos casos de este tipo de adenocarcinoma se describen
como adenocarcinomas ovricos, sin algn intento serio por
determinar su origen. La incapacidad para detectar algn
crecimiento tumoral en el recubrimiento de la mucosa,
indica que el tumor no se origin del oviducto y, por tanto, Figura 17-53. Adenocarcinoma ovrico en la regin de la
probablemente proviene del ovario. Con fines de confirma- teca, donde se demuestran las trabculas delicadas y los
cin, se pueden teir los tejidos congelados de manera ncleos redondos; obsrvense las clulas de la granulosa y
inmunohistolgica por ovalbmina, la cual slo se encuen- la yema de los huevos en desarrollo (parte superior). H y E,
tra en tumores que se originan en el magnum del oviducto 360x.

Figura 17-54. Estructuras acinosas, tpicas del adenocarci-
noma ovrico, lIemas de material eosinfilo y recubiertas por
clulas cbicas que contienen ncleos redondos con croma-
tina condensada y citoplasma eosinfilo escaso. H y E, 600x
comprimidas para dar la apariencia de islas o lminas de
clulas tumorales, mientras que en otras variantes, ellumen
puede encontrarse alargado con los pliegues del recubri-
miento neoplsico formando estructuras papilares (figura
17-55).
La prevalencia de figuras mitticas varia desde escasas
hasta abundantes, aunque en gran parte de los casos no
resultan sobresalientes. La divisin de los adenocarcinomas
ovricos en tipos medulares o escirroso no parece ser ade-
cuada, ya que el tamao determina la morfologa; los acinos
de los tumores grandes estn intercalados con tejido denso
(figura 17-56), mientras que los ms pequeos tienen me-
nos tejido fibroso. Los implantes serosospueden inducir una
respuesta proliferativa del msculo liso en la capa muscular
subyacente, pero sta vara (83). Los adenocarcinomas ov-
ricos similares a aquellos observados en pollos, se han
descrito en pavas maduras (120).
Figura 17-55. Adenocarcinomaovrico con estructuras
papilares que hacen proyeccin al interior de acines dilata-
dos. H y E, 160x.
Enfermedades
neoplsicas. 503
De manera ocasional, los adenocarcinomas ovricos se
encuentran en los ovarios, cubiertos con racimos de folcu-
los similares a uvas y llenos de un lquido amarillo. En
ciertos casos, estos quistes no se encuentran recubierto s por
epitelio neoplsico, sino que parecen ser resultado de un
drenaje linftico alterado y de este modo no se les puede
comparar de manera directa con los cistoadenocarcinomas
ovricos de mamferos. Los folculos ovricos qusticos se
desarrollan en otras especies aviares y no se relacionan con
neoplasia (58). En algunos casos de adenocarcinomas ab-
dominales metastsicos,sepueden encontrar grandes acinos
qusticos recubiertos por epitelio cuboidal bajo a escamoso
y sus lumen contienen una secrecin mucinosa positiva a
PAS, similar a la ya descrita antes (20, 96). Tambin pueden
hallarse mixomas ovricos con material mucinoso adheren-
te, exudando de la superficie cortada, pero de manera histo-
lgica, son bastante distintos.
Tumor celular de la granulosa-teca
Este tumor es amarillo, redondo y lobulado con una consis-
tencia extremadamente friable muy diferente del adenocar-
cinoma firme y con forma de coliflor. Los tumores celulares
de la granulosa-teca se encuentran encapsulados dentro de
una membrana lisa y brillosa, y los grandes tumores tienen
extensaszonas de necrosis y hemorragia. Aquellos tumores
que no se encuentran adheridos al ovario mediante una
porcin delgada, pueden crecer hasta un tamao enorme y
dar metstasis en ocasiones hacia las vsceras adyacentes.
Histolgicamente, estos tumores estn constituidos por c-
lulas plidas, eosinofilicas, polidricas a fusiformes, con
cierta vacuolizacin citoplsmica (figura 17-57). El orde-
namiento de estas clulas puede ser variable, an dentro de
un tumor sencillo, formando estructuras tubulares o con
menor frecuencia foliculares (figura 17-58), separadaspor
un delicado estroma vascular. En ciertos casos, pueden
hallarse elaborados reordenamientos cilindriformes o giri-
formes (figura 17-59), o haber tpicas rosetas de grupos
de una docena o ms de clulas epiteliales agrupadas de
manera radial alrededor de pequeos espacios centrales
Figura 17- 56. Otra forma de adenocarcinoma ovrico con
bandas densas de clulas del estroma limitando agrupacio-
nes de clulas acinosas neoplsicas con ncleos intensa-
mente basfilos. H y E, 60x.
504 . Enfermedades de las aves
Figura 17-57. Lbulos de clulas epiteliales vacuolizadas,
separadas por trabculas mideradas en un tumor de clulas
de la granulosa-teca. El lumen central no es tan definido
como en los adenocarcinomas. H y E, 140x.
(figura 17-60). En otros, el estromapuedesernotable.La
proporcin de las figuras mitticas vara, pero tiende a ser gesterona, mientras que las clulas de la teca elaboran
bajo y parece que el tumor crece a una velocidad baja.
Las clulas tumorales se han confirmado como clulas
de la granulosa debido a que tienen un elemento ultraestruc-
rural denominado al transosoma, el cual se ha identificado
en las clulas de la granulosa folicular de aves (60). En
gallinas con grandes tumores celulares de la granulosa-teca,
se encuentran muy elevadas las concentraciones plasmti-
cas de estrgenos (41). Se sabe que las clulas de la granu-
Figura 17-58. Tumor ovrico de clulas de la granulosa-teca
constituido por una poblacin uniforme de clulas tumorales
estrechamente empacadas con citoplasma eosinfilo plido
abundante y ncleos vesiculares redondos uniformes. Nte-
se la fiqura mittica. (flecha). H y E, 600x.
(Captulo 17)
Figura 17-59. Disposicin giriforme de clulas en una zona
de un ovario con tumor de las clulas de la granulosa-teca,
H y E. 90x. (Avian Pathol.)
losa de los fuI/culos maduros producen normalmente pro-
estrgenos (88). Esto, junto con la observacin de numero-
sas glndulas de la teca en "tumores celulares de la granu-
losa",justifican la descripcin binomial de tumor celular de
la granulosa-teca. Las altas concentraciones de estrgeno
circulantes, resultan en que los oviductos sean semejantes
en tamao a los de las gallinas ponedoras. El desarrollo de
la cresta es como el de las gallinas en postura, pero no se
producen huevos. La existencia por separado de tumores
celulares de la teca ovrica, como aquellos descritos por
Campbell (20), debe esperar ms estudios.
Arrenoblastoma
El trmino arrenoma y arrenoblastoma pueden aplicarse
en un sentido morfolgico a los tumores ovricos con
elementos testiculares o en un sentido funcional, para abar-
car a un diverso grupo de tumores ovricos virilizantes.
Desde tiempos ancestrales, se ha reconocido la reversin del
sexo ("virilismo") en aves domsticas (40), pero muy pocos
de tales casos se deben a tumores ovricos (20). Debe
recordarse que en las especies aviares, contrario a la situa-
cin en mamferos, el macho es el sexo neutral y el pollito
hembra se desmasculiniza mediante sus hormonas ovricas
(86). En la gallina, por lo general slo se desarrolla el ovario
izquierdo, pero en el ovario normal se encuentra tejido
medular masculino rudimentario y clulas primordales
(46). La remocin quirrgica del ovario funcional, conduce
a hipertrofia de la gnada derecha vestigial en un rgano
semejante a un ovario-testculo o testculo, dependiendo de
la edad al tratamiento. El ovario-testculo as formado,
tiene algunas zonas de tbulos seminferos inmaduros, pero
 Enfermedades
neoplsicas. 505

normalmente la espermatognesis no es una caracteristica

(15). La destruccin del ovario por medio de un tumor no
productor de esteroides u otro proceso patolgico, puede
resultar en la formacin de un ovario-testculo. En estudios
de reversin sexual en aves, existe un caso bien documen-
tado de una hembra adulta que pona huevos y que de
manera subsecuente, al desarrollar patologa ovrica, cam-
bi de sexo y fue capaz de fertilizar huevos con xito. No
obstante, este fue un caso de ooforitis tubercular, no una
displasia (39). La situacin contraria de feminizacin, est
muy poco documentada (vase, Tumor de las clulas de
Sertoli).
En este captulo, los trminos arrenoma y arreno-
blastoma se reservan para aquellos casos en los cuales
existe un tumor ovrico relacionado con alguna evidencia
de reversin sexual ("virilismo"). En aves, no existen in-
formes acerca de la produccin de hormonas en estos tumo-
res, as que se desconoce si la reversin sexual se debe a una
falta de estrgenos o a la produccin de andrgenos. Los
arrenomas se caracterizan por el crecimiento de tbulos
seminferos dentro del estroma ovrico y aparecen como
masas blancas slidas lobuladas en el interior de ovarios
atrficos; son de histognesis incierta e histolgicamente
son variables en extremo. En el tipo ms diferenciado, estn
constituidas por cordones ramificantes de epitelio cilndri-
co, a menudo con una profundidad de dos capas celulares
que se asemeja a los tbulos seminferos inmaduros; la Figura 17-60. Tumor de clulas de granulosa-teca, donde
espermatognesistiende a ser pobre. En los tipos con menor se muestra el ordenamiento tubular y las rosetas formadas
por racimos de clulas radiando a partir de un pequeo lumen
desarrollo, se puede observar una red laxa o compacta de
central, H y E, 365x. (Avian Pathot.)
clulas fusiformes y epiteliales ordenadas como cordones,
nidos, rosetas o tbulos incompletos (figura 17-61). El
intersticio puede ser notable y contener nidos de clulas
polidricas abundantes en lipoides, que se asemejan a las
clulas de Leydig. Los tbulos semejantes a los seminferos
pueden llenarse con clulas vacuoladas (55). En los tumores
grandes puede haber cavitacin qustica y hemorragia. Se
ha descrito la induccin experimental de arrenoblastomas
masculinizantes, mediante la inyeccin de istopos radioac-
tivos en el ovario izquierdo (121). Los arrenomas pueden
confundirse con adenocarcinomas. Los ginandroblastomas,
son tumores mixtos productores de esteroides con estrge-
nos producidos por los elementos celulares de la granulosa-
teca y los andrgenos elaborados por el tejido arrenomatoso.

Tumores ovricos de las clulas de Serioli

En los cinco casos de tumores ovricos de clulas de Sertoli
comunicados por Fredrickson (4]), no fue aparente la rever-
sin sexual y las concentraciones de hormonas circulantes
resultaron comparablescon aquellasde gallinas no ponedoras.
Se observaron de manera histolgica, masas compactas de
tbulos que se desarrollaban de modo multifocal por debajo
de la cpsula ovrica. Las clulas intersticiales se encontra-
ban presentesde manera variable y los tbulos bien definidos
estaban recubiertos por una capa simple de clulas epitelia-
les cilndricas con ncleo basaI,consideradascomo clulas de
Sertoli {figura 17..(j2). Algunos de estos tumores parecen
desarrollarsedentro de tumores celularesde la granulosa-teca.
Figura 17-61. Arrenoma de una gallina que demostr rever-
Dsgermnoma sin sexual. La red de clulas epiteliales se encuentra dis-
Wight (123,124), detectcuatrotumoresovricosen seu- puesta en cordones y tbulos mal definidos. H y E, 350x. (De
dohermafroditasy tres de ellos fueron designadoscomo un caso proporcionado por C.J. Randall.)
506 . Enfermedades de las aves
Figura 17-62. Tumor ovrico de las clulas de Sertoli cons-
tituido por tubos seminferos bien definidos, recubierto por
clulas de Sertoli intercaladas con clulas intersticiales. El
estroma contiene clulas intersticiales. H y E, 600x.
disgerminomas, el equivalente de los seminomas ovricos.
Estos tumores, no se relacionaron con reversin sexual, sino
ms bien con la prdida de las caractersticas morfolgicas Adenocarcinoma
externas de la gallina y la adquisicin de algunas caracters-
ticas masculinas como crestas alargadas y plumas dorsales
similares a las del macho. Se considera que estos tumores se
originan de los elementos seminferos en el ovario izquierdo o
en la gnadaderechavestigial. Histiolgicamente, consistende
trabculasfibrosas elaboradas,rodeadaspor cordoneso grupos
de clulas redondaso poligonales, y en ocasionessincitio.
Mesoslpinx
Le;om;oma
Elleiomioma del mesoslpinx es un tumor comn en galli-
nas. Por lo general, se localiza de manera central en el
ligamento ventral del oviducto, una zona normalmente rica
en msculo liso. De manera ocasional, se le pu~de encon-
trar en la superficie peritoneal del oviducto o creciendo en
el mesenterio. Vara desde pequeos ndulos blancos a
grandes masas grises intensamente vascularizadas con va-
rios centmetros de dimetro. Este tumor por 10 general es
simple, circunscrito,encapsulado, slido, de masa redonda
con una apariencia caracterstica blanca y lustrosa al corte.
Son tumores benignos y compuestos por haces de msculo
liso separado en fascculos por elementos variables de tejido
fibroso (figura 17-63). A estos tumores se les puede deno-
minar como leiomiofibromas o fibroleioniomas, dependien-
do de cul tejido predomina. Las figuras mitticas son
poco frecuentes.Parecentener un pequeoefecto en el
oviducto o en su funcin, aunque pueden predisponer a
escapesde huevo hacia la cavidad abdominal. En un estudio
reciente (5), la prevalencia de estetumor en diferentes lneas
de gallinas SPF y comerciales vari de O a 60% hacia el
final de su primer ao de postura. Las hembras afectadas
tenan elevadas concentraciones de estradiol beta-17 circu-
lante (4) Y una alta incidencia de estos tumores se indujo en
Leghorn blancas comerciales mediante el tratamiento con
dietilestilbestrol y progesterona, confirmando as la partici-
pacin de estashormonas esteroideasen la tumori~nesis (5).
(Captulo 17)
Figura 17-63. Leiomioma del mesoslpinx constituido por
fibras musculares lisas dispuestas en forma de ventricilios
compactos. No hay mitosis y la relacin nuclear/citoplsmica
es baja. H y E, 600x.
Oviducto
Gran parte de los adenocarcinomas del oviducto se originan
en la porcin alta del magnum del oviducto, con desarrollo
ocasional de casos en el tero y en el infundbulo. En
gallinas mayores de un ao de edad, por lo general se
detectan grandes tumores focales y abdominales metastsi-
coso En una investigacin publicada hacia 1969 (47), la
prevalencia de adenocarcinomas oviductales en gallinas al
final de la postura, determinada por el examen de la mucosa
de los oviductos, vari de 5 a 81 %. Un estudio ms reciente,
demostr una correlacin positiva entre la incidencia de
tumores y el peso del cuerpo maduro y el peso del huevo
(3). Esto sefiala la posibilidad de una relacin con la selec-
cin para la postura de huevos, pero es necesario llevar a
cabo investigaciones apropiadamente disefiadas. Los ade-
nocarcinomas abdominales metastsicos observados a la
necropsia o a la inspeccin sanitaria, no son sino una peque-
fia proporcin de los casos reales de adenocarcinoma ovi-
ductal y algunos pueden ser de origen ovrico. Si no se
determina el rgano de origen, sera preferible referirse a
ellos como adenocarcinomas abdominales metastsicos de
origen desconocido.
Los estudios de los tumores del magnum en aves y
pavos domsticos, revelaron una progresin desde una dis-
plasia focal, racimos ssiJeshasta masas polipoides. Las
lesiones ms tempranas consisten de ndulos pequefios (con
dimetro de 2 a 10 mm) en los bordes de las glndulas y se
pueden encontrar en gallinas ponedoras a las 30 semanas
de edad; con facilidad son ignorados (112). Histolgica-
mente, estos ndulos estn constiuidos por clulas cilndri-
cas agrupadas de manera estrecha con grnulos secretores
en el citoplasma apical y ncleo plido. Las clulas se
encuentran ms bien orientadas de manera concntrica, que
haciaellumen (figura 17-64). Con probabilidad estaslesio-
nes son preneoplsicas. Se desconoce su incidencia en aves
comerciales.
Los adenocarcinomas individuales o ssiles en racimos
son grises y firmes. Tienden a coalescer en grandes tumores
 Enfermedades
neoplsicas. 507

con forma irregular que protuyen hacia ellumen del oviduc-

to. En gallinas con ovarios activos, se encuentran lesiones
iniciales, mientras que las metstasis abdominales se rela-
cionan con ascitis y prdida de la condicin corporal. En el
tumor primario, por lo general hay un limite distintivo entre
las clulas del magnum normales y las neoplsicas (figura
17-65). Las clulas malignas varian en el grado en que se
conservan la arquitectura glandular normal del magnum y
en la cantidad de grnulos secretores acidofilicos dentro de
su citoplasma. Los implantes de tejido acinar por lo general
se encapsulan bien (figura 17-66). En algunos casos, las
clulas son agranulares y crecen en lminas slidas. Sin
embargo, las diferencias cito lgicas no reflejan la invasivi-
dad tumoral, ya que se puede encontrar que los implantes
estn constituidos por clulas bien diferenciadas. Los deta-
lles ultraestructurales de estos tumores se han descrito (62).
Los adenocarcinomas del magnum son extremada- Figura 17-65. Adenocarcinoma del magnum que muestra
mente malignos. Aun cuando el tumor primario es ms bien un margen bien definido entre el tejido secretor normal con
pequeo, puede penetrar a travs de la capa muscular y citoplasma celular que contiene grnulos eosinoflicos de
diseminarse hacia la cavidad abdominal, por medio de t- ovalbmina (arriba) y clulas tumorales ligeramente granu-
neles entre las membranas celmicas, para implantarse en lares (abajo). H y E, 600x.
la serosa intestinal, en especial el pncreas y el duodeno
(66). Los inplantes subyacentes en la capa muscular del macroscpicamente como histolgicamente, a aquellos pro-
oviducto o la serosa intestinal, se toman hiperplsicos e ducidos por adenocarcinomas ovricos y el ovario en s
hipertrofiados. Los implantes en la serosa intestinal, por lo mismo es un lugar frecuente de implantacin. En ocasiones,
general estn compuestos por pequeas islas o acinos de pueden encontrarse metstasisa nivel profundo en el ovario.
clulas tumorales ms o menos anaplsicas dentro de tejido Los implantes en la serosa del oviducto con frecuencia
fibroso denso (figura 17-67). stos son similares, tanto carecen de cirrosis intensa (figura 17-68). Las metstasis
hacia los pulmones y otras vsceras se desarrollan por medio
de mbolos hematgenos (66).

Figura 17-64. Foco adenomatoso displsico en el pliegue
del magnum, mostrando una clara delimitacin de las gln-
dulas normales circunvecinas. Las clulas epiteliales cilndri-
cas se encuentran densamente empacadas y orientadas de
manera concntrica. H y E, 175x. (Avian Pathol.)
Figura 17-66. Implante profundo en el ovario, de un adeno-
carcinoma del magnum, mostrando la cpsula alrededor de
las clulas adenocarcinomatosas. A pesar de la aparente
agresividad de este tumor, las figuras mitticas no son
sobresalientes. H y E, 200x.
508 . Enfermedades de las aves
Figura 17- 67. Acinos compactados, recubiertos por epite-
lio cuboidal y rodeados por tejido fibrtico en este implante
cirrtico en la serosa duodenal de un adenocarcinoma del
magnum. H y E, 175x.
Estudios inmunohistoqumicos demostraron que las
clulas tumorales contienen ovalbmina (57) y que retuvie-
ron sus receptores para estrgenos y progesterona (4). Los
adenocarcinomas del magnum demostraron respuesta ha-
cia los estrgenos; su crecimiento se mantuvo mediante
potentes estrgenos y fue suprimido con antiestrgenos (3).
Los tumores oviductales, similares a los observados en
pollos, tambin se han encontrado en pavos (] ]).
, A partir de diversasespeciesaviares,se han comuni-
cado adenocarcinomas abdominales metastsicos pro-
bablemente de origen oviductal (94).
Testculos
Teratoma
Los teratomas son tumores que contienen mltiples tipos
similares que se originan de ms de una capa embrionaria.
La implicacin de los testculos parece ser ms frecuente
que la de los ovarios (20, 59), a pesar de que se conservan
ms gallinas que gallos hasta la madurez sexual. Los tera-
tomas tambin se han encontrado en una cantidad de otros
sitios incluyendo ovarios, rin, suprarrenales, mdula es-
pinal, cuerpo pineal y ojo (21, 53). Por lo general, son
(Captulo 17)
Figura 17- 68. Adenocarcinoma del magnum implantado en
la serosa del istmo, que se encuentra rodeado por pequeo
tejido fibroso. Ellumen acinardilatado se encuentra recubier-
to por epitelio cuboidal. H y E, 200x.
redondos, amarillos o blancos con masas firmes encapsula-
das que en ocasiones contienen quistes. Histolgicamente
se encuentran constituidos por hueso, cartlago, msculo
liso, nervios, grasa y melanocitos. A menudo, los quistes
estn cubiertos con epitelio cilndrico ciliado que, junto con
el cartlago y el msculo liso, forman estructuras traqueales.
Tambin, se observan estructuras adicionales y perlas epi-
teliales formadas por epitelio escamoso. Otro tipo de tera-
toma se presenta como un saco lleno de lquido que contiene
plumas totalmente formadas (21); ste se encuentra sujeto
a la columna espinal en el rea lumbar y que se asemeja a
los quistes dermoides de los mamferos, excepto por la
formacin de plumas en vez de pelo. Desde el punto de vista
histolgico, la pared del saco se encuentra recubierta por un
delgado epitelio queratinizado y folculos de pluma comple-
tamente formados y en el tejido circunvecino hay msculos
erectoresde pelo y nervios. En una cantidadde especiesaviares
(97), se ha informado de teratomas espontneos y stos
pueden inducirse de manera experimental mediante la inyec-
cin de iones metlicos en los testculos de gallos adultos
jvenes (56).
Tumores de las clulas de Sertol;
Estos tumores se han descrito en los testculos de la codorniz
japonesa (49) Y en pericos (94), pero en pollos, parecen ser
poco frecuentes (20). De manera macroscpica, aparecen
como masas nodulares firmes con diversos grados de ne-
crosis, hemorragias y formacin de quistes. Histolgica-
mente, los tumores bien definidos se caracterizan por
clulas epiteliales semejantes a las de Sertoli con un gran
ncleo denso situado de manera basal y citoplasma basfilo,
ordenado como una empalizada alrededor dellumen central

Figura 17-69. Tumor de las clulas de Sertoli en una
codorniz. Las estructuras semejantes a tmulos se encuen-
tran cubiertas con dos capas de clulas en profundidad H y
E, 360x.
de los tbulos (figura 17-69). En otros casos, las clulas
tumorales se encuentran ordenadas como lbulos y lminas
separadas por estroma delicado; son frecuentes las figuras
mitticas. Es variable la cantidad de clulas intersticiales
entre estos tbulos y las islas, y en algunos casos tales
clulas pueden ser vacuolizadas. En mamiferos, los tumores
de clulas de Sertoli pueden relacionarse con produccin de
estrgenos y feminizacin; Siller (105), describe un caso de
feminizacin en un gallo incompletamente castrado me-
diante cirugia, en el cual se origin el tumor de clulas de
Sertoli a partir de los remanentes gonadales. Adems, se ha
comunicado de varios ejemplos de desmasculinizacin en
pericos con tumores de clulas de Sertoli (9). No se ha
informado acerca de estudios hormonales en aves.
Seminoma
Los seminomas son grandes tumores unilaterales con cp-
sula definida y que estn conformados de manera histolgica
por lminas sueltas o cordones compactos entremezclados
con un estroma delicado (figura 17-70). Las clulas son
largas y redondas, conteniendo un ncleo redondo a oval
con nucleolos prominentes (19); en ocasiones se observa
sincitio y son numerosas las figuras mitticas. Los semino-
mas tambin se han comunicado a partir de patos, codorni-
ces y pericos (9,94).
Tumores de las clulas de Leydig
Las clulasneoplsicasde Leydig puedenserun elemento
de algn seminoma.Estostumoresestnconstituidospor
grandes~lulaspoligonalescon ncleosvesicularesubica-
Enfermedades
neoplsicas. 509
Figura 17- 70. Seminoma en un pato. Lbulos de clulas
polidricas pleiomrficas con citoplasma finamente granular:
algunas clulas multinucleadas. Estroma delicado. H y E,
180x.
dosde maneraexcntricay citoplasmagranularacidofilico,
en ocasionesvacuolado,dispuestoen acinosirregulares.
. APARATODIGESTIVO
Vas alimentarias
Los carcinomas de clulas escamosasfarngeas y esofgicas
en pollos se han descrito (1, 25). En pollos del norte de
China, se ha informado de una alta incidencia de este tumor
y los seres humanos de la misma zona tambin tienen una
alta incidencia de carcinoma esofgico (22, 90, 103), indi-
cando tal vez una etiologa comn.
Olson y Bullis (85), informaron de crecimientos pare-
cidos a papilomas en el esfago y buche de pollos, pero no
se supo de su etiologa y patognesis. Las lesiones epitelia-
les proliferativas debidas a infecciones por papilomavirus
se encuentran bien reconocidas en aves paserinas y psitaci-
nas, y pueden encontrarse en las vas gastrointestinales
(116). Sin embargo, los papilomas cloacales en psitacinas,
que consisten de clulas epiteliales irregularmente hiperpl-
sicas, apoyadas en un tallo de tejido conjuntivo que se
extiende desde la lmina propia, probablemente no se deban
a papilomavirus (111). Se observaron virus similares a los
herpesvirus en un papiloma cloacal de un perico (48).
Existen varios informes de adenomas de buche, esfa-
go, proventrculo, y molleja de aves (7, 21, 71, 94. 96).
Campbell y Appleby (21), describieron un adenocarcinoma
de la molleja, que result similar a los tumores observados
510 . Enfermedades de las aves
entre pollos de engorda en EUA, segn se muestra en la
figura 17-71. Guerin (53), describi cinco tumoresepitelia-
les del intestino delgado y uno de la unin ileocecal, y cit
otros informes de carcinomas intestinales en pollos. En
estos casos, el examen macroscpico revel proyecciones
papilares del tejido tumoral hacia ellumen de los rganos
afectados, a veces con penetracin de la capa muscular por
tejido epitelial invasor, el cual formaba estructuras acinares
o qusticas conteniendo mucina. Tambin, se han descrito
adenocarcinomas nodulares solitarios de la mucosa intesti-
nal en pollos (96, 115). Campbell (20), observ que los
informes de adenocarcinoma intestinal en pollos, deberan
observarse con precaucin, ya que tales tumores resultan
difciles de diferenciar de los adenocarcinomas abdomina-
les metastsicos que se originan de las vas reproductoras y
que con frecuencia se implantan en la serosa intestinal y se
infiltran en la mucosa subyacente.
Los leionomas se pueden encontrar en la capa muscu-
lar de la molleja o intestinos (vase, Sistema musculoesque-
ltico). En faisanes y pavo reales, es posible inducir
ndulos seudoneoplsicos de tejido fibroso proliferante en
la pared cecal, por medio de las etapaslarvarias de Heterakis
isolonche (52). En pollos, se han descrito quistes enter-
genos derivados de la mucosa de las vas gastrointes-
tinales (68).
Hgado
Tumores hepatocelulares
Las neoplasias espontneas de los hepatocitos parecen ser
poco frecuentes en pollos y slo han aparecido informes
ocasionales, ya sea de adenomas hepatocelulares trabecula-
res o de carcinomas anaplsicos benignos (20, 26, 85, 96).
Los adenomas hepatocelulares tpicos crecen en el parn-
quima heptco como masas grandes, circunscritas, suaves,
amarillo-grisceas. De manera microscpica, se encuentran
constituidos por clulas eosinofilicas poligonales de casi el
doble de tamai'lo de los hepatocitos normales, formando
cordones gruesos, irregulares que carecen de la estructura
Figura 17-71. Adenocarcinoma de la molleja con crecimien-
to de clulas tumorales cuboides de tincin oscura hacia
abajo al interior de la capa muscular. El producto queratinoso
de estas clulas se ve en el ngulo inferior derecho. H y E,
200x. (De un caso proporcionado por K. Langheinrich.)
(Captulo J 7)
Figura 17-72. Hepatoma constituido por clulas neoplsicas
eosinfilas grandes, algunas en mitosis formando placas
irregulares. H y E, 600x.
de la trada heptica normal (figura 17-72); las figuras
mitticas son poco frecuentes. Los carcinomas hepatocelu-
lares a menudo son ndulos multifocales compuestos de
lminas de clulas neoplsicas basfilas de alguna manera
ms pequeas, que aquellas en los hepatomas y con nume-
rosas mitosis (91); puede haber metstasis hacia el pulmn.
Tales tumores son similares a los carcinomas hepatocelula-
res inducidos con retrovirus aviares de transformacin, de
los cuales la ms notable es la cepa MC29 del virus de la
leucosis aviar (10).
En patos, tambin se ha informado de tumores hepti-
cos (18) y parece que en esta especie son inducibles con
atlatoxinas (24). Adems, los carcinomas hepatocelulares
en patos se han relacionado con el virus de la hepatitis B
(131). La incidencia de tumores hepticos en patos chinos
es alta, desde 2 a 15% siendo el ms comn el carcinoma
hepatocelular (74). Se desconoce la funcin de la gentica,
edad, dieta y otros factores ambientales y virolgicos. Los
tumores hepatocelulares se han descrito en una variedad de
otras especies aviares (94, 118).
Tumor colangiocelular
En pollos, no son frecuentes los tumores del sistema biliar.
Por lo general, son firmes, delimitados del parnquima
heptico normal y de color amarillo-grisceo. La histologa
vara de acuerdo al grado de malignidad. Los colangiomas
se constituyen por tbulos claramente reconocibles pero
alargados, que semejan conductos biliares distorcionados y
entremezclados con tejido conjuntivo fibroso (21, 42, 96)
(figura 17-73). En los colangiocarcinomas es irregular la
formacin de los conductos y el tejido conjuntivo es fibro-
blstico (figura 17-74). La infiltracin entre los cordones
hepticos es agresiva. Los tumores colangiocelulares se han
notificado en palomas (122) y otras aves (89, 118).
Pncreas
Adenocarc;noma
Los tumoresdel pncreasresultandiflciles de diferenciar
de los adenocarcinomas abdomInalesmetastsicosderiva-
dosa partirdel ovarioo del oviducto,loscualesseimplantan

Figura 17-73. Adenoma del conducto biliar constituido por
conductos dilatados en un estroma fibroctico laxo. 75x.
confrecuenciaen la serosapancreticae invadenal rgano.
En ausenciadeimplicacinovricau oviductal,puedehaber
absolutacertezade un tumor pancreticoprimario,comoen
el casode una gallina de Guinea machocomunicadopor
Okoyey lIochi (84). En un casoobservadopor Fredrickson
y Helmboldt (42), parecaque el tumor se originabams
bien del tejido exocrinoquede los conductos,debidoa que
podadistinguirseunazonadetransicinbiendefinidaentre
los acnosnormalesy el tejido tumoral.Las grandesclulas
neoplsicas tenanncleosredondosextremadamente vesicu-
laresy el citoplasmacontenauna cantidadvariablede los
mismos grnulos tpicos intensamenteeosinoflicos de
las clulas acinaresnormales(figura 17-75). Gran parte
de los adenocarcnomaspancreticos,probablementese
originan del epitelio de los conductosy no de los acnos.
Estncompuestospor estructurastubularesrecubiertascon
clulasepitelialescilndricasconun citoplasmaligeramente
basfilo (figura 17-76). Los ncleosbasalessonredondos
a ovalesy prevalecenlas figuras mitticas.Puedenhaber
Figura 17-74. Colangiosarcoma de conducto biliar constitui-
do por agrupamientospequeosde clulasepitelialesen un
estromafibroblstico.H y E, 90x
Enfermedades neoplsicas . 511
Figura 17-75. Adenocarcinoma de las clulas de los acinos
pancreticos con tejido exocrino normal (derecha) y tejido
neoplsico agranular (izquierda). H y E, 600x.
implantesmetastsicos extensoshaciala serosadel duodeno
y proventrculo,y la cpsulaheptica,pero el ovario no se
encuentraimplicado.
Peritoneo
Mesotelioma
Los mesoteliomasse han informadoa partir de pollos (53,
85), patos(73), un halcn (29) y avescorredoras(94). En
estetumor, se encuentranimplicadostanto las clulas de
coberturamesotelialcomo el tejido conjuntivo subyacente.
Fredricksony Helmboldt(42), describieronun casoen una
gallina SPF; la cavidad abdominalcontenacasi 200 mL
de lquido lechosoy las superficiesserosasse encontra-
ban cubiertaspor estructurasqusticasbrillantes y grises.
Figura 17-76. Adenocarcinoma pancretico constituido por
clulas cilndricas que forman estructuras tubulares entre
unas cuantas clulas acinosas restantes (flecha). 160x
512 . Enfermedades de las aves (Capitulo 17)

Figura 17-77. Mesotelioma con clulas epiteliales neoplsi- Figura 17-78. Adenocarcinoma del pulmnconstituidopor
cas prominentes soportadas por un tallo delicado. H y E, crecimiento papilar de clulas epiteliales que han reempla-
600x. zado a la mayor parte del tumor normal. H y E, 200x.

Histolgicarnente, stas aparecan como sobrecrecimientos
papilares de las clulas peritoneales, soportadas por grueso
tejido conjuntivo que formaba las paredes de los quistes,
hacia los cuales se proyectaban las estructuras papilares
(figura 17-77). Las figuras mitticas no fueron frecuen-
tes, pero el crecimiento tumoral result extenso.
tumores requieren diferenciarse de aquellos adenocarcino-
mas que se originan en el interior de los pulmones. El caso
descrito por Fredrickson y Helmboldt (42), se origin cla-
ramente de manera multifocal a partir de los parabronquios
y se asemejaba a los adenocarcinomas papilares descri-
tos por otros (6, 109). El epitelio cuboidal formaba tejido
bronquial distorcionado que a menudo contena material

APARATO URINARIO

Los adenocarcinomas renales (nefromas) y los nefroblasto-

mas puedenpresentarsecomo neoplasiasespontneas en
pollos, pero resultan inducibles con virus de la leucosis aviar
y se describen en otra parte de esta obra. (Vase subcaptulo,
Grupo leucosis/sarcoma). En pericos (82), son frecuentes
los adenocarcinomas renales, pero todava se desconoce su
etiologa.

. APARATO RESPIRATORIO
Pulmn
Adenocarc;noma
Los tumores de las vas respiratorias en aves son poco
frecuentes; Campbell slo describi tres casos de adenocar-
cinomas pulmonares en aves domsticas (20). Parece que
los patos son ms propensos a los tumor~s de pulmn
que otras especies aviares, ya que existen varios informes
de adenocarcinomas pulmonares de presentacin natural en
patos (75, 132) y en patos de Pekn se indujo una variedad
de tumores pulmonares al administrar carcingenos qumi-
cos por va intratraqueal (98). Stewart (109), describi
20 casos de adenocarcinomas pulmonares o adenomatosis
en aves, incluyendo 11 en patos. Gran parte de estos casos Figura 17-79. Uno de varios astrocitomas claramente de-
parecan originarse del epitelio bronquial. En aves doms- marcados, pero no encapsulados, compuesto por astrocitos
ticas, los adenocarcinomas de origen en el magnum y otros fibrilares en el tallo enceflico anterior. Existe un importante
tumores (rabdomiosarcomas, mixosarcomas y fibrosarco- infiltrado linfoctico alrededor de los vasos sanguneos dentro
mas), pueden dar metstasis hacia los pulmones (96) y tales del tumor y tejido adyacente. H y E, 100x. (Avian Pathol.)
 Enfermedades neop/sicas . 513

eosinofilico (figura 17-78). La amplia diseminaciny las

metstasisdistantesen el trax y abdomen,sonpruebasde
la extremamalignidadde estetumor.

. SISTEMA NERVIOSO

Sistema nervioso central

Astrocitoma
Se han descrito casos espordicos de astrocitomas (12, 64,
65, 96) Y Wight y Duff (126), investigaron una pequea
epizootia afectando a 20 aves de una parvada de 1000, de
Figura 17-80. Astrocitoma constituido uniformemente de
las cuales se examin a 13 por medio de histologa. Por lo
astrocitos que tienen procesos citoplsmicos extendidos. H
general, resultaron afectadas las aves adultas y los cinco
y E, 190x.
revisados por el autor (96) correspondan a gallinas sin
llegar a la edad comercial. Los signos clinicos incluian
tortcolis pasajera, retropulsin e incoordinacin. A menu-
do, los astrocitomas resultaron mltiples, no encapsulados
y localizados por lo comn en la base del cerebelo o tallo
enceflico, cerca del tlamo en la zona del tercer ventrculo.
Aunque cada tumor es pequeo, no mayor a 5 mm de
dimetro, pueden observarse sin alguna dificultad como
masas bien definidas y blancuzcas, en especial en tejidos
fijados. Existe a menudo una notable reaccin perivascular
de linfocitos alrededor del tumor, pero no hemorragia,
clulas gigantes o zonas de necrosis por presin (figura
17-79). Las clulas neoplsicas variaron considerablemente
en cuanto a morfologa, pero son principalmente poligona-
les con procesos fibrilares citoplsmicos extendidos (figura
17-80), los cuales pueden demostrarse mediante tincin con
cido fosfotngsico y hematoxilina. Los astrocitomas nece-
sitan diferenciarse de la gliosis reactiva inducida por par-
sitos migratorios.
Wight y Campbell (125), informan del hallazgo de un
ependimoma y de dos meningiomas en pollos; el primero,
en el ventriculo lateral, era un crecimiento de clulas vacuo-
ladas que formaban una empalizada o roseta, mientras que
los meningiomas resultaron de la variedad angioblstica
compuestos de senos vasculares recubiertos de clulas en-
doteliales, relacionados con una densa red de reticulina.

Tumor del cuerpo pineal

Existen varios informes de tumores aviares del cuerpo pi-
neal (20, 94, 96, 113, 128), pero principalmente de casos
nicos. Swayne y colaboradores (113), utilizaron varios cri-
terios para diferenciar a este tipo de tumores de la hiperpla-
sia: si era tumoroso el cuerpo pineal, se encontraba muy
agrandado y embebido en el cerebelo adyacente y en las
clulas epiteliales se encontraban figuras mitticas. Podia
haber signos clinicos como temblores finos y presin con
la cabeza, y se podia encontrar una gran masa encapsula-
da entre el cerebelo y el cerebro, protuyendo hacia el cere-
belo. El tumor est constituido por lbulos de clulas Figura 17-81. Lbulos de un tumor del cuerpo pinial sepa-
epiteliales, comprimiendo a clulas cilindricas bajas dis- rados por finas travculas. Clulas de epitelio columnar bajo
puestas en forma de palizada alrededor del lumen, y hay con grandes ncleos vesiculares alrededor de un lumen
abundantes clulas parafoliculares con ncleos densos, se- pequeo, y ste se encuentra rodeado por clulas para-
parados por finas trabculas (figura 17-81). foliculares ms pequeas. H y E, 200x. (Avian Pathol.)
514 . Enfermedades de las aves (Captulo 17)

Neuroma
La amputacin de la punta del pico en pollos juveniles y la
amputacin parcial de los dedos en reproductores de carne
machos, pueden resultar en la formacin de neuromas (43,
44). Existe un engrosamiento nodular o difuso, debido a
nervios proliferantes dentro de una matriz colagenosa den-
sa. La patognesis es similar a los neuromas postraumticos
de los mamferos domsticos y sereshumanos, en donde el
extremo nervioso amputado y en regeneracin, encuentra
una obstruccin tal como tejido cicatrizal fibroblstico denso
y no puede reinervar tejido drmico normal, as que prolifera
como un embrollo de axones, clulas de Schwan y tejido
conjuntivo relacionado (figura 17-83). Los axones pueden
identificarse mediante tincin con el mtodo de plata de
Holme, pero son muy poco melinizados. Tcnicamente, sta
es ms bien una regeneracin anormal que una neoplasia.
La amputacin parcial del pico en pollitos resulta en tejido
cicatrizal drmico laxo. En comparacin con los pollos, este
tipo de amputacin en pavos, slo parece relacionarse con un
tejido cicatrizal menos denso y no se forman neuromas (45).

Melanoma
Los melanocitos se derivan de la cresta neural, de este modo
se les considera como tumores del tejido neural. En varias
especies aviares, resulta frecuente la melanosis y en razas

Figura 17-82. Schwanoma de plexo citico mostrando un

patrn en vrtice concntrico, de clulas en forma de huso con
ncleo central. Obsrvese la figura mittica. H y E, 400x.

Nervios perifricos
Schwanoma
Los tumores de las clulas de Schwann o de las clulas
perineurales, se denominan preferentemente como schwa-
nomas, aunque con frecuencia se les designa como neuro-
fibromas, neurilenomas o sarcomas neurgenos; la
diferenciacin entre stos resulta dificultosa y mejor se les
considera de manera conjunta. Campbell y Appleby (2]),
informaron de 39 tumores de la vaina nerviosa en pollos de
engorda y revisaron otros] 7 casos,algunos en aves adultas.
Por lo general, son tumores benignos localizados, que for-
man crecimientos blancos nodulares o fusiformes, con ma-
yor frecuencia en la regin de los ganglios de la raz dorsal.
Las clulas turnorales tienen forma ahusadacon un pequefio
ncleo central, y por lo general forman espirales concntri-
cas reminiscentes de las vainas nerviosas (figura] 7-82). Se
ha informado de tumores nodulares mltiples (2), incluyen-
do un caso congnito (2]). Los tumores descritoscomo
neurilenomas tienen clulas organizadas en forma de empa-
lizada, con estructuras ocasionales que se asemejan a los
corpsculos tctiles de Wagner-Meissnner (20). A los tumo-
Figura 17- 83. Neuroma postraumtico en la punta del pico,
res que se asemejan a los schwanomas, slo se les debe mostrando tejido cicatrizal colgeno denso y mltiples masas
designar as en caso de que se identifique el nervio de origen; de tejido nervioso compuesto por axones poco mielinizados,
de otra manera, para evitar confusin, se les describe mejor clulas de Schwann y tejido conjuntiva relacionado. Azul
como fibrosarcomas. Algunos casos de schwanomas seme- escarlata de Martius. 360x. (De un caso proporcionado por
jan hemangiopericitomas. C.J. Randall.)

de pollos como la Silkies, tienen numerosos focos de mela-
nocitos en especial en gnadas, peritoneo, perineo y perios-
tio. Campbell (20), revis una cantidad de casos de
melanoma y observ que las formas malignas podan origi-
narse en el ovario y dar metstasis hacia la cavidad abdomi-
nal (34). Se han observado melanomas malignos en patos
(32,94), un cormorn grande (95) y en pericos (101). En el
subcutis de palomas de carrera pueden desarrollarse mela-
nomas amelanticos (92) y en pollos se han observado
melanomas multifocales que son poco frecuentes (96). Los
melanocitos pleomrficos fusiformes a elongados pueden
distribuirse como focos discretos o infiltrantes en el tejido
circunvecino. En algunos casos, los melanocitos pueden
distribuirse como pequeas islas de clulas compactadas
de manera estrecha, reminiscentes del teji~o epitelial.
El exceso de melamina puede retirarse de los cortes, utili-
zando varias tcnicas como la del agua oxigenada, para
revelar clulas multinucleadas ocasionalesy numerosasmito-
sis. Los grnulos de melamina pueden ser escasos,en tales
casos, el pigmento pardo puede resaltarse con tcnicas de
plata amoniacal, tal como la tincin modificada de Masson-
Fontana.
. SENTIDOS ESPECIALES
Los tumores oculares, aparte de los linfomas y los mielomas
son poco frecuentes en aves. El msculo del iris aviar es
estriado y se detectaron rabdomiosarcomas intraorbitales en
pollos juveniles y subadultos (34). Cole (27), describi un
retinoblastoma y en el ojo pueden encontrarse implicados
melanomas y teratomas. Los osteosarcomas pueden origi-
narse en la rbita, pero stos necesitan diferenciarse de las
osificaciones intraoculares posteriores a la degeneracin
retiniana progresiva (67) o con infecciones intraoculares
crnicas como la toxoplasmosis (117).
. SISTEMA ENDOCRINO
Algunos timomas, diferentes a los linfomas tmicos, se han
comunicado en pollos (21,37,53,85) patos (130), pericos
(133) y en gorriones de lava (78). Se caracterizan por el
reemplazo de la arquitectura tmica normal con lminas de
grandes clulas epiteliales polidricas con cantidades va-
riables de clulas linfoides. No resulta evidente algn patrn
estructural, aunque puede haber lbulos no bien definidos.
Los ncleos vesiculares y el abundante citoplasma de color
plido de las clulas epiteliales, contrasta con la morfologa
linfoctica. Los lmites de las clulas neoplsicas son indis-
tinguibles, pero pueden mostrar diferenciacin escamosa.El
origen epitelial de estasclulas puede confirmarse mediante
inmunotincin para la citoqueratina (78). Los agregados
celulares se asemejan a los corpsculos de Hassall y en
f)cll~if)ne~~e mezclan entre las clulas tumorales.
Enfermedades
neoplsicas. 515
Hipfisis
Los adenomas hipofisarios se han reconocido en pericos (8,
102), Y aunque se les cita con frecuencia, se desconoce la
incidencia real en estasespecies.Campbell (20), inform de
dos adenomashipofisarios en aves domsticas. Fredrickson
y Helmboldt no observaron ninguno, a pesar de que exami-
naron la hipfisis en varios cientos de aves de edad mayor
(42), ni tampoco alguno en el cerebro de varios pollos que
mostraban signos neurolgicos, que el autor examin histo-
lgicamente (95).
Suprarrenales
Campbell y Appleby (21), registraron un caso singular de
una adenoma que ellos consideraron con un probable origi-
nen en las suprarrenales, y en una gallina SPF se observ un
adenoma que implicaba a las suprarrenales (96). Las clulas
adnomatosas se encontraban bien diferenciadas con abun-
dante citoplasma eosinofilico, pero no haban caractersticas
histolgicas particulares que pudieran permitir una confir-
macin definitiva de que provenan de tejido suprarrenal. En
otras especiesaviares, se han descrito tumores similares (94).
Glndulas tiroides y paratiroides
Guerin (53), describi un adenoma originado en la glndula
paratiroides de un ave y seal que slo se haba comunica-
do otro caso de carcinoma paratiroideo. En aves, los tumores
de la glndulatiroides parecenser extremadamente poco
frecuentes (20, 85). En pollos, se ha informado de bocio de
desarrollo natural (53), y ste se indujo en pollos y codor-
nices al alimentarlos con torta de colza, que contena boci-
genos (127). El bocio tambin se presenta en pericos, tal vez
como una consecuencia de un consumo bajo de yodo (13,
94). En pericos, las neoplasias de la tiroides pueden ser
diflciles de diferenciar de la hiperplasia y la displasia rela-
cionadas con bocio; sin embargo, en los adenomas tiroideos
comunicadospor Reece(94), existan zonasdiscretasde tejido
neoplsico adenomatoso. Un tumor de clulas mixtas de la
glndula tiroides se encontraba constituido por tejido ade-
nomatoso e islas de condrocitos y fibroblastos proliferantes.
. INTEGUMENTO
Subcutis
Hemangiopericitoma
Se ha informado de dos hemangiopericitomas en el tejido
subcutneo (106) Y de cuatro casos por Fredrickson y Hem-
boldt (42). Todos estos tumores benignos se desarrollaron
como ndulos subcutneos de tamao variable, por lo ge-
neral, en la regin cervical. Los ndulos eran densos, blan-
cos, bien delineados y embebidos de manera firme en el
subcutis; la apariencia histolgica fue de clulas uniformes
con forma de huso y que posean ncleos fusiformes, pero
sin lmites celulares definidos. Se encontraban organizados
de manera concntrica alrededor de los vasos sanguneos
centralesy mediante tincin de plata se pudo demostrar con
facilidad las fibras de reticulina participantes (fi.e;ura17-84).
516 . Enfermedades
de las aves
Figura 17- 84. Hemangiopericitoma con anillos concntri-
cos de pericitos claramente definidos. Plata, 190x.
Lipoma y liposarcomas
En aves, no son frecuentes los lipomas subcutneos (20),
pero en mamlferos se originan a menudo en los sitios de
traumatismos. Especialmente en psitacinas, se encuentran
lipomas subcutneos e intraabdominales (70, 94). Por lo
general, son tumores benignos, encapsulados trabeculados
con delicadeza y con grados variables de necrosis y hemo-
rragia. Estn constituidos por adipocitos maduros con gran-
des vacuolas citoplsmicas y ncleos plidos desplazados;
las figuras mitticas son poco frecuentes. Los liposarcomas
malignos de pollos se observan pocas veces y pueden ser
invasivos de manera local u originar metstasis (80, 96). En
apariencia histolgica, pueden ser similares a los fibrosar-
comas, excepto por las vacuolas de grasa intracitoplsmicas
en el interior de las clulas tumorales. En otros casos, el
tumor podrla estar constituido por adipocitos evidentemente
inmaduros. En otras especies se han descrito liposarcomas
multifocales (33, 94).
Los tumores de tejidos blandos como los fibromas,
fibrosarcomas, mixomas, se pueden localizar en pollos y
pueden ser inducidos por virus de la leucosis aviar (vase
subcapltulo, Grupo leucosis/sarcoma). De manera ocasio-
nal, se informa de casos en aves SPF y otras especies.Debe
sealarse que los mixomas de los ovarios pueden confun-
dirse con adenocarcinomas y que tanto los fibrosarcomas
como los mixosarcomas pueden desarrollarse como tumo-
res abdominales metastsicos, requiriendo asl de estudios
histolgicos para diferenciarlos de los adenocarcinomas
abdominales matastsicos. En el extremo rostral del pico
superior recortado de gallinas, se observaron mixomas y
fibromas (96); no se determin su etiologla.
(Captulo 17)
Cutis
Carcinoma de clulas escamosas
El tumor de los pollos de engorda, al cual se le conoce
comnmente como carcinoma celular escamoso drmico,
probablemente sea un queratoacantoma y ste se aborda en
alguna otra parte de esta obra (vase, captulo 37, Enferme-
dadesemergentesy Enfermedades de etiologa desconocida
o compleja). Un carcinoma celular escamoso, es un tumor
maligno de los queratinocitos, que forman una masa irregu-
lar o cordones que proliferan hacia abajo y que invaden la
dermis y el subcutis. Se caracterizan por clulas epiteliales
con puentes que se asemejan al estrato espinoso, y que se
encuentran en el lado drmico de la lmina basal. No existe
colchn de las clulas basalesy las clulas tumorales epite-
liales carecen de una maduracin ordenada, aunque por lo
general se encuentra cierta queratinizacin. Esos tumores se
relacionan con un intenso infiltrado de clulas mononuclea-
res inflamatorias y una fibroplasia reactiva. Los carcinomas
de clulas escamosasson inducidos de manera local, pero
pueden ser lentos para originar metstasis. Existen pocos
comunicados acerca de carcinomas de clulas escamosas
drmicas reales de pollos en la bibliografla y gran parte de
stos afectaban la piel escaldada de las piernas y partes
bajas de las patas de adultos (20, 23, 110). Se han informado
(vase antes) de varios casos de carcinoma de clulas
escamosasque afectan las vas alimentarias. En pollos de
engorda, las lesiones atpicas de viruela de las reas emplu-
madas pueden semejar tumores de clulas escamosas dr-
micas (36).
Foliculoma de las plumas
ste por lo general contiene mltiples estructuras qusticas,
cuyo lumen central contiene deshechos queratinizados y
remanentes de plumas. Estn recubiertos por clulas epite-
liales cuboidales escamosascon queratinizacin abrupta, y
zonas de epitelio de folculo de plumas desorganizadas. Por
lo comn, existe una intensa infiltracin de clulas intla-
matorias hacia la dermis circunvecina y algo de fibrosis
(figura 17-S5). Se han descrito foliculomas de la pluma en
pollos (96) y pavos (30), y resultan comunes en algunas aves
enjauladas como los canarios noruegos (87).
Epitelioma queratinizante intracutneo
ste es un tumor qustico benigno de la piel facial de los
pollos adultos. Se presentan con mltiples ndulos bien
encapsulados con un crter central (96). Se encuentran
recubiertos por un epitelio estratificado bien desarrollado
que consiste de clulas basales que progresan hacia la
maduracin con puentes intercelulares sobresalientes en el
estrato espinoso; ellumen contiene queratina en lminas y
restos de pluma (figura 17-86). Estn rodeadospor una
pequefia cantidad de tejido fibroso y existe poca reaccin
celularinflamatoria,a menos queexistarotura en la pared.
Estos tumores se derivan probablemente de quistes quera-
tgenosy son distintos tanto de queratoacantomas de los
pollos de engordacomo de los foliculomasde pluma.
Otros tumores del cutis
Los acantomas son tumores papilomatoides duros, crneos,
con vrtices muy Queratinizados del epitelio productor de

Figura 17- 85. Extremo de un foliculoma de pluma mostran-
do epitelio especializado en formacin de plumas displsico
y un cordn adyacente de clulas basales. El lumen se
encontraba recubierto por epitelio estratificado cuboidal a
escamoso con queratinizacin abrupta, y que contena que-
ratina y restos de plumas. H y E, 180x.
escamasde las patas (20). Los adenomas se pueden originar
de la glndula uropigeaI, situadade maneradorsal en la basede
la cola del pollo. En Francia, se inform de lesionessimilares
a papilomas, pero no descritas con detalle, en el cojinete de
patos,y se postul una relacin con las lesionespapilomatosas
en trabajadoresde rastro (54); no se determin su etiologa.
. SISTEMA MUSCULOESQUELTICO
Leiomioma y leiomiosarcoma
En hembras ponedoras, son comunes los leiomiomas de
ligamento ventral del oviducto (vase, Aparato reproduc-
tor). El autor observ los leiomiomas en la pared intestinal
de patos comerciales y patos moteados (95) en la muscU-
latura de la molleja de un pollo (96) y fijado al pncreas de
palomas (94). Existen pocos informes de leiomiosarcomas
que impliquen la pared intestinal (2), ovario (63), y msculo
traqueal (21) de pollos. En otras especies de aves, resultan
poco frecuenteslos leiomiomas y leiomiosarcomas(94,
100,108).
Enfermedades neop/sicas . 517
Figura 17-86. El lumen de este epitelioma queratinizante
intracutneo contiene lminas de queratina. El epitelio
muestra clulas basales alineadas en una lmina basa!
diferente y progresin hacia clulas polidricas con querati-
nizacin abrupta. Obsrvese la ampolla intraepitelial. H y E,
190x. (Avian Pathol.)
Rabdomiosarcoma
Estos tumores tienden a ser suaves, mal encapsulados y
predispuestos a necrosis y hemorragia. Los msculos pec-
toral y sartorio son los sitios ms afectados, aunque tambin
puede serIo el corazn (21); se ha informado demetsta-
sis hacia el pulmn (69,96). Histolgicamente existen ha-
ces irregulares de clulas de interlace, algunas de las cuales
muestran clulas tipicas en forma de raqueta o estrella
(figura 17-S7). El citoplasma es intensamente eosinofllico,
pero las estriaciones cruzadas resultan diflciles de detectar
ya sea con luz polarizada o tincin con cido fosfotngsico
(20,85). Tambin se han descrito en pericos (70, 94).
Osteomay osteosarcoma
Estos tumores resultan ser de poca frecuencia en aves (20).
Campbell y Appleby (21), describieron dos osteomas, ocho
osteosarcomasy un osteoclastoma en aves de engorda, y en
otras especiesde aves se han comunicado tumores similares
(79,94). Los osteosarcomas pueden estar conformados por
abundante hueso trabecular mineralizado, aunque en algu-
nos casos puede haber un tumor mucho ms celular com-
puesto de clulas en forma de huso y trabcula muy poco
518 . Enfermedades de las aves
(Captulo 17)

Figura 17- 87. Rabdomiosarcoma. Algunas clulas son se-

mejantes a bandas, mientras que otras son largas y polidri- Figura 17- 88. Osteoma mostrando trabculas irregulares
cas: su citoplasma es eosinoflico. Algunas clulas tienen en su espesor. H y E, 90x. (Avian Pathol.)
mltiples ncleos. H y E, 360x. (Avian Pathol.)

mineral izada. Aun en tales casos, por lo general se localizan

algunos focos de mineralizacin; los osteosarcomaspueden
dar metstasis hacia los pulmones. En las extremidades de
los huesos largos, por lo comn se desarrollan tumores
mesenquimatosos multipotenciales que contienen masas
slidas de hueso displsico, islas de cartlago y masas de
tejido fibroso y focos de tejido mixomatoso; a stos se les
describe a menudo como osteosarcomas. Los osteomas
se encuentran bien circunscritos y se componen de trabcu-
las seas desorganizadas (figura 17-88).

Condroma y condrosarcoma
Los condromas de las aves son raros. El autor (94), describi
condrosomas multifocales en la parte plantar de las almo-
hadillas de nueve gansos, patos y otras anseriformes, y otros
tumores mesenquimatosos en las almohadillas de las patas
de otras cuatro anseriformes. No se determin su etiologa,
pero casi result afectado 10% de dos parvadas de patos
silvestres. Los condromas se caraterizaron por lbulos de
condrocitos separados por trabculas (17-89). Las lesiones Figura 17-89. Condroma multifocal de la almohadilla
acantsicas e hiperqueratsicas encontradas en las almoha- de la pata de un ganso, mostrando lbulos de cartilago
dillas plantares de un pato, se relacionaron con herpesvirus separados por trabculas fibrovasculares. H y E, 75x
(Avian Pathol.)
(129), pero se desconoce la relacin con otras neoplasias
mesenquimatosas de las almohadillas plantares. .

REFERENCIAS
l. Anderson, W.I., and H. Steinberg. 1989. Primary glossal
squamous-cellcarcinomain a SpanishcochinhenoAvian Ois
33:827-828.
2. Anderson, W.I., P.C. McCaskey, K.A. Langheinrich,
and A.E. Dreesen. 1985. Neurofibrosarcoma and
leiomyosarcoma in slaughterhouse broilers. Avian Ois
29:521-527.
3. Anjum, A.D. 1987.Adenocarcinomaof fue oviduct of fue
domesticfowl (Gallus domesticus)and its relationship to
steroidsexhormones.PhDThesis.RoyalVeterinaryCollege,
London,UnitedKingdom,pp. 1-356.
4. Anjum, A.D., and L.N. Payne. 1988.Concentrationofster-
oid sexhormonesin fue plasmaof hensin relationto oviduct
tumours.Br Poult Sci 29:729-734.

5. Anjum, A.D., L.N. Payne, and E.C. Appleby. 1988. Spon-
taneous occurrence and experimental induction oflciomyoma
ofthe ventralligament ofthe oviduct ofthe henoRes Vet Sci
45:341-348.
6. Apperly, F.L. 1935. Primary carcinoma of fue lung in fue
domestic fowl. Am 1 Cancer 23:556-557.
7. Baker, J.R. 1980. A proventricular adenoma in a Brazilian
leal (Amazonetta brasiliensis). Vet Rec 107:63-64.
8. Bauck, L. 1987. Pituitary neoplastic disease in 9 budgies.
Proc 1st Int ConfZoo Avian Med, Oahu, Hawaii. Association
of Avian Veterinarians, pp. 87-89.
9. Beach, J.E. 1962. Diseasesofbudgerigars and other cage birds:
A survey ofpost-mortem findings. Part 11.Vet Rec 74:63-68.
lO. Beard, J.W., E.A. Hillman, D. Beard, K. Lapis, and U.
Heine. 1975. Neoplastic response of fue avian liver 10 host
infection with strain MC29 leukosis virus. Cancer Res
35:1603-1627.
11. Beasley, J.N., S. Klopp, and B. Terry. 1986. Neoplasms in
fue oviducts ofturkeys. Avian Dis 30:433-437.
12. Biering-Sorensen, U. 1956. On disseminated, foca! glioma-
tosis ("multiple gliomas") and cerebral calcifications in hens.
A study ofpathogenesis. Nord Vet Med 8:887-901.
13. Blackmore, D.K. 1963. The incidence and aetiology ofthy-
roid dysplasia in Budgerigars (Melopsittacus undulatus). Vet
Rec 75:1068-1072.
14. Blackmore, D.K. 1966. The clinical approach 10 tumours in
cage birds. l. The pathology and incidence of neoplasia in cage
birds.1 Small Anim Pract 7:217-223.
15. Budras, K.O., M. Hoftmann, and J. Wallenburg.
1979. Umformung des rete ovarii zum rete testis und
des epoophoron zum nebenhoden nach experimenteller
geschlechtsumkehr bei Gallus domesticus. Acta Anat
104:23-35.
16. Calnek, B.W. 1992. Chicken neoplasia-a model for cancer
research. Br Poult Sci 33:3-16.
17. Campbell, J.G. 1945. Neoplastic disease of fue fowl with
special reference to its history, incidence and seasonal vari-
ation.1 Comp PathoI55:908-921.
18. Campbell, J.G. 1949. Spontaneous hepatocellular and cho-
langiocellular carcinoma in fue duck. An experimental study.
Br 1 Cancer 3:198-210.
19. Campbell, J.G. 1951. Some unusual gonadal tumours ofthe
fowl. Br 1 Cancer 5:69-82.
20. Campbell, J.G. 1969. Tumours of fue Fowl. Lippincott,
Philadelphia, PA, pp. 1-292.
21. Campbell, J.G., and E.C. Appleby. 1966. Tumours in young
chickens bred for rapid body growth (broiler chickens): A
study of351 cases. 1 Pathol BacterioI92:77-90.
22. Cancer Institute, Chinese Academy Medical Sciences.
1973. The epidemiology of esophageal cancer in North China
and preliminary results in fue investigation of its etiological
tactors. ActaZool Sinica 19:309-312.
23. Cardona, C.J., A.A. Bickford, and K. Emanuelson. 1992.
Squamous cell carcinomaon fue legs oran Aracaunachicken.
Avian Dis 36:474-479.
24. Carnaghan, R.B.A. 1965. Hepatic tumours in ducks red a
low level oftoxic groundnut meal. Nature (Lond) 208:308.
25. Chin, R.P., and B.C. Barr. 1990. Squamous cell carcinoma
ofthe pharyngeal cavity in a 1ersey black giant rooster. Avian
Dis 34:775-778.
26. Christopher, J., J. V. Narayana, and G.A. Sastry. 1966.
Primary neoplasms ofthe liver ofthe domestic fowl. Ceylon
Vet 114:61-64.
27. Cole, R.K. 1946. An avian retinoblastoma. Cornell Vet
36:350-353.
28. Coletti, M., G. Vitellozzi, A. Fioroni, and M.P. Franciosini.
1988. Neoplasie spontanee del piccione domestico (Columba
livia). Obiet Doc Vet 9:57-61.
Enfermedades neoplsicas
. 519
29. Cooper, J.E., and S.L. Pugsley. 1984. A mesothelioma in a
ferruginous hawk (Buteo regalis). Avian PathoI13:797-801.
30. Couvillion, C.E., W.A. Maslin, and R.M. Montgomery.
1990. Multiple feather follicle cysts in a wild turkey. J Wildl
Dis26:122-124.
31. Crittenden, L.B., R.L. Witter, W. Okazaki, and P.E. Nej-
mano 1979. Lymphoid neoplasms in chicken flocks free of
infection with exogenous avian tumor viruses. J Natl Cancer
Inst63:191-200.
32. Dillberger, J.E., S.B. Citino, and N.H. Altman. 1987. Four
casesofneoplasia in captive wild birds. Avian Dis 31:206-213.
33. Doster, A.R., J.L. Johnson, G.E. Duhamel, T.W. Bargar,
and G. Nason.1987. Liposarcomain a Canada goose (Branta
canadensis). Avian Dis 31:918-920.
34. Dukes, T.W.,andJ.R.Pettit.1983.Avianocularneoplasia-
a description of spontaneously occurring cases. Can J Comp
Med 47:33-36.
35. Effron, M., L. Griner, and K. Benirschke.1977. Nature and
rate of neoplasia found in captive wild mammals. birds and
reptiles at necropsy. J Natl Cancer Inst 59:185-198.
36. Fallavena, L.C.B., N.C. Rodrigues, W. Scheufler, N.R.S.
Martins, A.C. Brage, C. T.P. Salle, and H.L.S. Moraes.
1993. Atypical fowl pox in broilerchickens insouthem Brazil.
Vet Rec 132:635.
37. Feldman,W.H.1936. Thymomainachicken(Gallusdomes-
ticus). Am J Cancer 26:576-580.
38. Feldman, W.H., and C. Olson. 1965. Neoplastic diseases of
the chicken. In H.E. Biester and L.H. Schwarte (eds.). Dis-
eases of Poultry. 5th ed. lowa State University Press, Ames,
lA, pp. 863-924.
39. Fell, H.B. 1923. Histologic studies on the gonads afilie fowl.
l. The histological basis of sex reversal. Br J Exp Bioll :97-
129.
40. Frankenhuis, M. T. 1987. Sex reversal in poultry. Poultry
(Misset) 32:46-47.
41. Fredrickson, T.N.1987. Ovarian tumors afilie henoEnviron
Health Perspect 73:35-51.
42. Fredrickson, T.N., and C.F. Helmboldt. 1991. Tumors of
unknown etiology. In B. W. Calnek, H.J. Bames, C. W. Beard,
W.M. Reid, and H. W. Yoder Jr. (eds.). Diseases ofPoultry, 9th
ed.lowa State University Press, Ames, lA, pp. 459-470.
43. Gentle, M.J. 1986. Neuroma formation following partial
beak amputation (beak trimming) in the chicken. Res Vet Sci
41:383-85.
44. Gentle, M.J., and L.H. Hunter. 1988. Neural consequences
ofpartial toe amputation in chickens. Res Vet Sci 45:374-376.
45. Gentlc, M.J., B.H. Thorp, and B.O. Hughes. 1995. Ana-
tomical consequences of partia! beak amputation (beak trim-
ming) in turkeys, Res Vet Sci 58:158-162.
46. Gilbert, A.B.1979. Female genital organs..In A.S. King and
J.M. McLelland (eds.). From and Function in Birds, vol. l.
Academic Press, London, United Kingdom, pp. 237-360.
47. Goodchild, W.M. 1969. Adenocarcinoma of the oviduct in
laying hens. Ver Rec 84: 122.
48. Goodwin, M., and E.D. McGee. 1993. Herpes-like virus
associated with a cloacal papilloma in an orange-fronted
conure (Aratinga canicularis). J Assoc Avian Vet 7:23-25.
49. Gorham, S.L., and M.A. Ottinger. 1986. Skrtoli cell tumors
in JapaJlesequail. Avian Dis 30:337-339.
50. Goss, L.J. 1940. The incidence and classification of avian
tumors. Comell Vet 30:75-88.
51. Gould, W.J., P.H. O'Connell, H.L. Shivaprasad, A.E.
Yeager, and K.A. Schat. 1993. Detection of retrovirus se-
qucnces in budgerigars with tumours. Avian PathoI22:33-45.
52. Griner, L.A., G. Migaki, L.R. PenDer and A.E. McKee Jr.
1977. Heterakidosis and nodular granulomas caused by Het-
erakis isolonche in the ceca of Gallinaceous birds. Vet Pathol
14:582-590.
520 . Erfermedades
de las aves
53. Guerin, M. 1954. Tumeursspontaneesde la poule. In Tu-
meurs Spontaneesdes Animaux de Laboratoire. Legrand,
Paris,France,pp. 153-180.
54. Guillet, G., J. Borredon, and M.F. Ouboseq.1987.Preva-
lenceof warts on handsof poultry slaughterers,and poultry
warts. Arch DermatoI123:718-719.
55. Gupta, B.N., and R.F. Langham.1968. Arrhenoblastomain
an Indian Desi henoAvian Dis 12:441-444.
56. Guthrie, J. 1967.Specificityofthe metallic ion in theexperi-
mental induction of teratomasin fowl. Br J Cancer21:619-
622.
57. Haritani, M., H. Kajigaya, T. Akashi, M. Kamemura, N.
Tanahara,M. Umeda,M. Sugiyama,M.lsoda, and C. Kato.
1984.A studyon the origin of adenocarcinoma in fowls using
immunohistologicaltechnique.Avian Dis 28:1130-1134.
58. Hasholt, J. 1966.Diseasesofthe rematereproductiveorgans
ofpet birds. J Small Anim Pract7:313-320.
59. Helmboldt, C.F.,G. Migaki, K.A. Langheinrich, and R.M.
Jakowski. 1974.Teratomain domesticfowl (Gallusgallus).
Avian Dis 18:142-148.
60. Hodges,R.O. 1974.The female reproductivetract. In R.D.
Hodges(ed.). The Histology of the Fowl. AcademicPress,
New York, pp. 326-387.
61. Hubbard, G.B., R.E. Schmidt, and K.C. Fletcher. 1983.
Neoplasiain zoo animals.J Zoo Anim Med 14:33-40.
62. IIchmann, G., and V. Bergmann. 1975.Histologischeund
elektronenmikroskopische untersuchungen zu ade-
nokarzinomatoseder legehennen.Arch Exp Veterinaermed
29:897-907.
63. Jackson, C. 1936.The incidenceandpathologyoftumors of
domesticatedanimals in South Africa. OnderstepoortJ Vet
Res6:1-460.
64. Jackson, C. 1954. Gliomas of the domestic fowl: Their
pathologywith specialreferenceto histogenesis;and patho-
genesisandtheir relationshipto otherdiseases.Onderstepoort
J Vet Res26:501-592.
65. Jungherr, E.L., and A. Wolf. 1939.Gliomasin animals.A
repOrtoftwo astrocytomasin the commonfowl. Am J Cancer
37:493-509.
66. Kajigaya, H., M. Kamemura, N. Tanahara, A. Ohta.
H. Suzuki, M. Sugiyama, and M. Isoda. 1987. The
influence of celomic membranes and a tunnel between
celomic cavities on cancer metastasis in poultry. Avian
Dis 31:176-186.
67. Kelley,K.C.,R.J. Ulshafer,and E.A. Ellis.1987. Intraocular
ossificationin the rd chicken.Avian Pathol16:189-I 97.
68. Kelley, L., J. Hill, S. Hafner, and K. Langheinrich. 1993.
Enterogenouscysts in chickens.Vet Pathol30:376-378.
69. Krogh, G. 1953.Two casesofrhabdomyosarcomain chick-
ens.Nord Vet Med 5:323-236.
70. Latimer, K.S. 1994.Oncology. In Avian Medicine: Princi-
pIesand Applications. B.W. Ritchie, G.J. HarrisonandL.R.
Harrison (eds.). Wingers Publications.Lakeworth, FL, pp.
640-668.
71. Leach, M.W., J. Paul-Murphy, and L.J. Lowenstine.1989.
Three casesof gastric neoplasiain psittacines.Avian Dis
33:204-210.
72. Lesbouyries, C. 1941. Les processus tumoraux. In La
PathologiedesOiseaux.Vigot, Paris,France,pp. 143-179.
73. Ling, Y.S.,and Y.Q. Guo.1985. Pathologicalstudyofspon-
taneous mesotheliomain ducks. Chin J Vet Sci Technol
9:15-16.
74. Ling, Y.S., Y.J. Guo, and L.K. Yang. 1993. Pathological
observations of hepatic tumours in ducks. Avian Pathol
22:131-140.
75. Lombard, L.S., and E.J. Witte. 1959.Frequencyandtypes
oftumors in mammalsandbirds afilie PhiladelphiaZoologi-
,.,,1n"rtl,.n r"n,.,.r R,.. IQ.I?7-141
(Captulo 17)
76. Loupal, G. 1984. Leukosen bei zoo-und wildvogeln. Avian
PathoI13:703-714.
77. Loupal, G., and M. Reilinger. 1986. Tumoren bei zoo-,
zier-und wildvogeln. Eine ubersicht uber 25 jahre (1960-
1984). J Vet Med A 33:180-192.
78. Maeda, H., K. Ozaki, S. Fukui, and l. Narama. 1994.
Thymoma in a Java sparrow (Padda oryzivora). Avian Pathol
23:353-357.
79. Mawdesley- Thomas, L.E., and D.H. Solden. 1967. Osteo-
genic sarcoma in a domestic goose (Anser anser). Avian Dis
11:365-370.
80. Mohiddin, S.M., and K. Ramakrishna. 1972. Liposarcoma
in a fowl. Avian Dis 16:680-684.
81. Montali, R.J. 1980. An overview oftumors in zoo animals.
In R.J. Montali and G. Migaki (eds.). Comparative Pathology
ofZoo Animals. Smithsonian 1nstitute, Washington, DC, pp.
531-542.
82. Neumann, U., and N. Kummerfeld. 1983. Neoplasms in
budgerigars (Melopsittacus undulatus): Clinical, pathomor-
phological and serological findings with special consideration
ofkidney tumours. Avian PathoI12:353-362.
83. Nobel, T.A., F. Neumann, and M.S. Dison. 1964. A histo-
logical study ofperitoneal carcinomatosis in the laying heno
Avian Dis 8:513-522.
84. Okoye, J.O.A., and C.C.lIochi. 1993. Pancreatic adenocar-
cinoma in Guinea fowl. Avian PathoI22:401-406.
85. Olson, C., and K.L. Bullis. 1942. A survey ofspontaneous
neoplastic diseasesin chickens. Massachusetts Agric Exp Stat
Bu1l391, pp. 1-25.
86. Ottinger, M.A., E. Adkins-Regan, J. Buntin, M.F.
Cheng, T. de Voogd, C. Harding, and H. Opel. 1984.
Hormonal mediation ofreproductive behaviour. J Exp Zool
232:605-616.
87. Pass, D.A. 1989. The pathology ofthe avian integument: A
review. Avian PathoI18:1-72.
88. Porter, T.E., B.M. Hargis, J.L. Silsby, and M.E. EI-Halawani.
1989. Differential steroid production between theca interna and
theca externa cells: A three cell model for follicular steroi-
dogenesis in avian species. Endocrinology 125:109-116.
89. Potter, K., T. Connor, and A.M. Gallina. 1983. Cholangio-
carcinoma in a yellow-faced Amazon parrot (Amazona xan-
thops). Avian Dis 27:556-558.
90. Priester, W.A. 1975. Esophageal cancer in North China; high
rates in human and poultry populations in the sarne afeas.
Avian Dis 19:213-215.
91. Purvulov, B., and S. Bozhkov. 1984. Pathology of some
spontaneous neoplasms of fowls. Obshch i Stravnitelna Pa-
tologiya 16:55-58.
92. Randall, C.J. 1992. Persona! communication.
93. Ratcliffe, H.L. 1933. 1ncidence and nature of tumors in
captive wild marnmals and birds. Am J Cancer 17:116-135.
94. Reece, R.L. 1992. Observations on naturally occurring
neoplasms in birds in the state of Victoria. Australia. Avian
PathoI21:3-32.
95. Rccce, R.L. 1995. Unpublished observations.
96. Reece, R.L. 1996. Some observations on naturally occurring
neoplasms in domestic fowl in the state ofVictoria, Australia.
Avian PathoI25:407-447.
97. Recce, R.L., and S.A. Lister. 1993. An abdominal teratoma
in a domestic goose (Anseriformes, Anser anser domesticus).
Avian PathoI22:193-196.
98. Rigdon, R.H.1961. Pulmonary neoplasms produced by methyl
cholanthrene in the white Pekin duck. Cancer Res 21 :571-574.
99. Rigdon, R.H. 1972. Tumors in the duck (Family Anatidae):
A review. J Natl Cancer 1nst 49:467-476.
100. Sasipreeyajan, J., J.A. Newman, and P.A. Brown. 1988.
Leiomyosarcoma in a Budgerigar (Melopsittacus undulatus).
Avian Dis 32:163-165.

101. Saunders, N.C., and G.K. Saunders. 1991. Malignant mela-
noma in a budgerigar (Melopsittacus undulatus). Avirnl Dis
35:999-1000.
102. Schlumberger, H.G. 1956. Neoplasia in fue parakeet. l.
Spontaneous chromophobe pituitary tumors. Cancer Res
14:237-245.
103. She, R.P. 1987. Epidemiology and pathology of oropharyngo-
esophageal carcinoma in chickens from different areas in
Zhongxian country, Hubei province. Acta VetZootech Sinica
18:195-200.
104. Siegfried, L.M. 1983. Neoplasms identified in free-tlying
birds. Avian Dis 27:86-99.
105. Siller, W.G. 1956. A Sertoli cell tumour causing feminization
in a brown leghorn capon. J EndocrinoI14:197-203.
106. Sokkar, S.M., M.A. Mohammed, A.J. Zubaidy, and A.
Mutalib.1979. Study ofsome non-leukotic avian neoplasms.
Avian Pathol 8:69-75.
107. Sriraman, P.K., S.R. Ahmed, N.R.. Naidu, and P.R. Rao.
1981. Neoplasia in chickens and ducks. Indian J Poult Sci
16:436-437.
108. Steinberg, H. 1988. Leiomyosarcoma of fue jejunum in a
budgerigar. Avian Dis 32:166-168.
109. Stewart, H.L. 1966. Pu]monary cancer and adenomatosis in
captivewild marnmalsand birds from fue PhiladelphiaZoo.
J Natl Cancer Inst 36: 1] 7-138.
1]0. Sugiyama, M., H. Yamashina, T. Kanbara, H. Kajigaya,
K. Konagaya, M. Umeda, M. lsoda, and T. Sakai. 1987.
Dermal squarnous cell carcinoma in a laying heno Jpn J Vet
Sci 49:1 ]29-1130.
111. Sundberg, J.P., R.E. Junge, M.K. O'Banion, E.J. Bas-
gall, G. Harrison, A.J. Herron, and H.L. Shivaprasad.
1986. Cloacal papillomas in psittacines. Am J Vet Res 47:
928-932.
112. Swarbrick, O., J.G. Campbell, and D.M. Berry. 1968. An
outbreak of oviduct adenocarcinoma in laying hens. Vet Rec
82:57-59.
113. Swayne, D.E., G.N. Rowland, and O.J. Fletcher. 1986.
Pinealoma in a broiler breeder. Avian Dis 30:853-855.
114. Talebi, A., J.D. Collins, and K. Dodd. 1993. An investiga-
tion ofnodular lesions found in Irish poultry during veterinary
inspection at poultry meat plants. Avian PathoI22:715- 724.
115. Turk, J.R., A.L. Forar, and A.M. Gallina. 1980. Intestinal
adenocarcinoma in a chicken. Avian Dis 24:507-509.
116. Van der Heyden, N. 1988. Psittacine papillomas. Proc Assoc
Avian Vet Conf, Houston, Texas. pp. 23-26.
117. Vickers,M.C., W.J. Hartley,R.W. Mason,J.P. Dubey, and
L. Schollam. 1992. Blindness associated with toxoplasmosis
in canarie~ 1 Am Vet Met! A"",,(' ~(\(\'lnl-17~~~
Enfermedades neoplsicas . 521
118. Wadsworth, P.F.,S.K. Majeed, W.M. Brancker, and D.M.
Jones. 1978. Some hepatic neoplasms in non-domesticated
birds. Avian Pathol 7:551-555.
119. Wadsworth, P.F., D.M. Jones, and S.L. Pugsley. 1981.
Some cases oflymphoid leukosis in captive wild birds. Avian
PathoII0:499-504.
120. Walser, M.M., and P.S. Paul. 1979. Ovarian adenocarci-
nomas in domestic turkeys. Avian Pathol 8:335-339.
121. Warner, N.E., N.B. Friedman, E.J. Bomze, and F. Masin.
1960. Comparative pathology of experimental and spontane-
ous androblastomas and gynoblastomas ofthe gonads. Am J
Obstet Gynecol 79:971-988.
122. Webster, W.S., B.C. Bullock, and R. W. Prichard. 1969. A
report ofthree hile duct carcinomas occurring in pigeons. J
Am VetMed Assoc 155:1200-1205.
123. Wight, P.A.L. 1962. Gonadal maldevelopment in a tlock of
Rhode Island red fowls. J EndrocrinoI23:341-349.
124. Wight, P.A.L. 1965. Neoplastic sequelae of gonadal mal-
development in a tlock of domestic fowls. Avian Dis 9:327-
335.
125. Wight, P.A.L., and J.G. Campbell. 1976. Three unusual
intracranial tumours ofthe domesticated fowl. Avian Pathol
5:201-214.
126. Wight, P.A. L., and R.H. Duff. 1964. The histopathology of
epizootic gliosis and astrocytomata of fue domestic fowl. J
Comp Pathol 74:373-380. /
127. Wight,P.A.L.,andD.W.F.Shannon.1985. Themorphology
ofthe thyroid glands ofquails and fowls maintained on diets
containing rapeseed. Avian PathoI14:383-399.
128. Wilson, R.B., M.A. Holscher, J.R. Fullerton, and M.D.
Johnson. 1988. Pineoblastoma in a cockatiel. Avian Dis
32:591-593.
129. Wojcinski, Z. W., H.S.J. Wojcinski, I.K. Barker, and N. W.
King Jr. 1991. Cutaneous herpesvirus infection in a Mallard
duck (Anas platyrhynchos). J Wildl Dis 27:129-134.
130. Worms, G., and H.P. Klotz. 1934. Constrution I'etude des
tumeurs thymiques. A propos d'un cas d'epitheliome thymique
chez un canard. Bull Assoc Fr Etude Cancer 23:420-432.
131. Yokosuka, O., M. Omata, Y.-Z. Zhou, F.lmazeki, and K.
Okuda. 1985. Duck hepatitis B virus DNA in !iver and
serum ofChinese ducks: lntegration ofviral DNA in a hepa-
tocellular carcinoma. Proc Natl Acad Sci USA 82:5180-5184.
132. Zhang, J.L., F.c. Liang, and Y.J. Chen. 1985. Primary
pulmonary tumours in Pekin ducks: Pathological analysis of
16 cases. Chin J Vet Sci Tech 4:32-33.
133. Zubaidy, A.J. 1980. An epithelial thymoma in a budgerigar
(Melopsittacus undulatus). Avian Pathol 9:575-581.
 INTRODUCCiN
Definicin y sinnimos
la bronquitis infecciosa (BI) es una enfermedad respiratoria
viral aguda, altamente c()ntagiosa de los pollos, caracteriza-
da por estertores traqueales, tos y estomudos. Adems, la
enfermedad puede afectar a los riones, y en parvadas de
ponedoras, por lo general, hay una calda en la produccin y
en la calidad del huevo. Los pollos jvenes mueren debido
a las manifestaciones respiratorias o renales de la infeccin.
La BI es de mayor importancia econmica, ya que es
una causa de bajas en la ganancia de peso y en la eficiencia
alimenticia; a menudo es un componente de infecciones
mixtas que provoca aerosaculitis, la cual puede resultar en
decomisos en el procesamiento de pollos de engorda y es
una causa de disminucin en la produccin y calidad del
huevo. Las prdidas por ineficiencias en la produccin
suelen ser de mayor preocupacin que las prdidas por
mortalidad. Por su naturaleza altamente transmisible y la
existencia de mltiples serotipos de virus de BI (IBY), se
ha complicado e incrementado el costo de los intentos
por prevenir la enfermedad mediante inmunizacin. Tam-
bin se le conoce como bronquitis infecciosa aviar.
Importancia econmica y en salud pblica
La BI no parece tener importancia en salud pblica. Los
coronavirus humanos difieren extensamente de IBV con
respecto a la secuencia de las protenas y a la antigenicidad
(17). Se hall que los sueros de sujetos que estuvieron en
contacto con pollos proporcionando cuidados directos o
manejando procedimientos diagnsticos en aves de corral
tienen ttulos de anticuerpos neutralizantes bajos contra IBV
(123), pero el significado de este hallazgo contina siendo
desconocido.
HISTORIA
En 1930, se observ por primera vez Bl en D~ota del
Norte, EUA, con mortalidad de pollos. Se reconoce que
el informe de Schalk y Hawn en 1931 (140), acerca de los
signos clnicos y estudios preliminares de laboratorio de
estos casos, es el primero acerca de BI. En un principio, la
BI se conoci como una enfermedad de pollitos jvenes; sin
embargo, despusse observ que era frecuente en parvadas
semimaduras y en ponedoras. Otras manifestaciones de la
BI comprenden declinacin en la produccin de huevo de
las gallinas ponedoras, que se not despus de la enferme-
dad respiratoria tpica en el decenio de 1940, y lesiones de!
rin observadas en el de 1960. La prevalencia e importan-
cia econmica de la enfermedad, originaron esfuerzos para
prevenir la BI en parvadas de ponedoras controlando la
exposicin de los pollos a IBV durante la etapa de creci-
miento previa al inicio de la produccin de huevo. En 1941,
este esfuerzo, efectuado por Van Roekel y colaboradores, el
cual tuvo cierto xito, fue el paso inicial hacia el desarrollo
de los programas de inmunizacin usados en la actualidad
(153).
Otros hitos tempranos abarcan el establecimiento de la
etiologa del virus por Beach y Schalm en 1936 (8), el primer
cultivo del virus en huevos embrionados por Beaudette y
Hudson en 1937 (9), Y el informe de Jungherr y colabora-
dores (93) en 1956, de que el aislamiento de Connecticut de
1951 y que el aislamiento de Massachusettsde 1941 produ-
can enfermedades similares, pero no originaban proteccin
ni neutralizacin cruzada. La ltima informacin fue la
primera demostracin de que la etiologa de la BI inclua
ms de un serotipo. Puedeencontrarse informacin histrica
adicional en el repaso de Cunningham (47) y en ediciones
anteriores de este captulo por Hofstad (79).
523
524 . Enfermedades de las aves (Capitulo 18)

INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN

La BI se encuentra en todo el mundo. En un repaso que

Estola llev a cabo (63) se incluy una lista de los informes
de identificacin inicial de BI por pas y ao hasta 1966.
En EU A se identificaron a principios de 1950 varios
serotipos, adems del tipo de IBV Massachusetts (Mass)
identificado originalmente (82, 90). Desde el decenio de
1940 se han aislado cepastipo Mass en Europa (19). Muchos
otros serotipos, distintos a los del norte de Amrica, tambin
se han aislado en Europa (19,27) y Australia (44,45,46).
An se producen brotes de BI, aun en parvadas vacunadas
y las cepas de virus aisladas de estos brotes corresponden
muchas veces a un serotipo diferente del tipo de la vacuna.

. ETIOLOGA
Clasificacin

El IBY es.un miembro de los Coronaviridae, que incluye

dos gneros, el C oronavirus y el Torovirus (23); en el gnero
Coronavirus hay, junto con el coronavirus del pavo (cap-
tulo 27), por lo menos nueve especiesen mamferos. El IBY
difiere ampliamente respecto a la secuencia de protenas y
a la antigenicidad al coronavirus del pavo, el cual se rela- Figura 18-1. Virin de IBV aviario que ilustra las proyeccio-
nes en forma de masas. Preparacin teida negativamente
ciona de manera ms estrecha con los coronavirus de ma-
con cido fosfotnstico. 300 OOOx. (Berry y Almeida.)
mferos (23). No existen torovirus aviares conocidos.

Morfologa membrana (M) Y la protena de la nucleocpside interna (N).

El IBV es pleomrtico, pero por lo general redondeado.
Posee una envoltura de aproximadamente 120 nm de di-
metro con proyecciones superficiales en forma de palo de
golf (espculas) de casi 20 nm de longitud (figura 18-1).
Estas espculas no se encuentran tan empaquetadasentre s,
como las espculas en forma de bastn de los paramixovirus
(58). Las estructuras de la ribonucleoprotena (RNP, central)
se pueden observar de las partculas rotas espontneamente,
mediante ensombrecimiento, pero no por medio de tincin
negativa (59). En su mayor parte, se observ a la RNP como
tiras de slo 1 a 2 nm de dimetro, pero en ocasiones se
apreciaron estructuras helicoidales con lOa 15 nm de
dimetro (59).
Las cepas del IBV difieren en su densidad en gradien-
tes de sacarosa, con su densidad mxima en el intervalo de
1.15a 1.18 gimL, perotambinsepuedenobtenerpartculas
de menor (que carecen de RNf) o mayor densidad. Deben
evitarse las fuerzas de centrifugacin de 100 000 g o mayo-
res, puesto que puede haber prdida de las espculas. Aque-
llos IBV-Beaudette parecen ser en especial inestables; la
incubacin a 37 C resulta en ocasiones en la prdida de uno
de los elementos de las espculas (146).
Composicin qumica
Se encuentran disponibles varias revisiones de la composi-
cin de los coronavirus (23, 142). Los viriones del virus de
la bronquitis infecciosa contienen tres principales protenas
especficas de virus; las glucoprotenas de espcula (S) de
Adems, se cree que una cuarta protena (protena pequea
de la membrana, sM), se relaciona con la envoltura de vi-
rin. La protena S comprende dos o tres copias de cada
uno de dos glucopolipptidos, el SI y el S2 (aproxima-
damente de 520 y 625 aminocidos, respectivamente).
S1 induce inhibicin de la hemaglutinacin (IH) y gran
parte de los anticuerpos neutralizantes de virus (NV) (20,
94, 97, 104, 132). Recientemente, se han revisado la estruc-
tura y las propiedades biolgicas de S (17).
La mayor parte de los 225 aminocidos de la protena
M estn incluidos ya sea en la membrana viral o en la
superficie de la membrana interior; slo cerca de 10% de
la protena est expuesta a la superficie viral exterior. La
protena N est alrededor de la porcin simple del genoma
de RNA sensopositivo de tira simple (para formar la RNP),
la cual comprende 27 500 nucletidos, que en su totalidad
han sido clonados y secuenciados (10). Las preparaciones
de virus purificados siempre contienen polipptidos de c-
lula husped (16). La protena S2 puede ser dificil de
detectar (16, 18), Y parte de la protena N puede perderse o
degradarse.
Replicacin viral
El IBY se replica en el citoplasma, producindose seis
RNA mensajeros, mediante un mecanismo de transcripcin
discontinua que puede generar recombinantes (110). La
formacin del virin sucede por un proceso de gemacin
en las membranasdel retculo endoplsmico, no en la super-
ficie celular. Aunque la protena S puede emigrar hacia la

superficie de la clula a travs del reticulo (152), la protena
M no puede hacerlo.
Los viriones se acumulan en vesculas lisas, pero se
desconoce el mecanismo de su liberacin de la clula.
Empiezan a presentarse nuevos virus de 3 a 4 horas despus
de la infeccin, alcanzndose una produccin mxima por
clula dentro de las 12 horas a 37 C.
Resistencia a agentes fsicos y qumicos
Termoestabilidad
La mayor parte de las cepas IBY son inactivadas despus
de 15 minutos a 56 C y despus de 90 minutos a 45 C
(128). Debe evitarse el almacenamiento de IBY a -20 C,
pero el liquido alantoideo infectante ha permanecido viable
despus de almacenarse a -30 C durante varios aos. Los
tejidos infectados almacenados en glicerol a 50% estn bien
preservados y pueden enviarse a un laboratorio para diag-
nstico sin refrigeracin (79). Se ha informado superviven-
cia en el ambiente de hasta 12 dias en el verano y de 56 en
invierno.
Liofilizacin
El lquido alantoideo infeccioso liofilizado, sellado bajo
vaco y almacenadoen un refrigerador,ha permanecdo
viable por cuandomenos30 aos.La glucosaa 10% pro-
porciona un efecto estabilizadordel IBY en los estados
liofilizado y congelado(79).
Estabilidad en pH
Se ha informado de variacin de cepas, respecto a la estabi-
lidad a pH 3 (37, 128). En una investigacin, luego de un
tratamiento a pH 3 a temperaturas ambiente durante cuatro
horas, la reduccin en el ttulo, vari desde l a 2 logIa para
gran parte de los aislamientos, hasta 51oglo para otros (37).
El IBY en cultivo celular result ms estable en un medio
con un pH de 6.0 a 6.5, que a un pH de 7.0 a 8.0(2).
Agentes qumicos
El lB V es lbil al ter, pero algunos virus sobrevivieron al
ter a 20% (4 C, 18 horas). Toda la infectividad se destruy
con cloroformo a 50% (temperatura ambiente, 10 minutos)
y desoxicolato sdico a 0.1% (4 C, 18 horas) (128).
Se considera que el IBV es sensible a los desinfectantes
comunes. Se han comparado varios con relacin a su acti-
vidad contra otros coronavirus, como el virus transmisible
de la gastroenteritis del cerdo (12).
El tratamiento con una concentracin final de 0.05%
(30) o propiolactona (BPL) a 0.1% o formalina a O.1%(98)
elimin la infectividad del IBV. Slo el tratamiento con BPL
no tuvo efecto adverso en la actividad del antgeno de
hemaglutinacin del IBY.
Clasificacin de cepas
La clasificacin de las cepas de IBV, se basa en las caracte-
rsticas de la protena S. Tradicionalmente, esto se ha cen-
trado en pruebas de NV, puesto que la protena S induce
anticuerpos NV. Sin embargo, en aos recientes se ha ob-
servado un incremento en la utilizacin de anticuerpos
monoclonales contra la protena S y en el anlisis del gen S
Bronquitisinfecciosa. 525
medianteanlisis de secuenciaciny restriccin de frag-
mentosde copiasdel DNA del gen S. Existe evidenciade
que IBY puedesufrir unarecombinacinduranteinfeccio-
nesmixtas(21, 89, 106, 157).Estodebetomarseen cuenta
cuandoestnpor clasificarselas cepasen grupos.
Anlisis de los anticuerpos sricos
Durante el decenio de 1960 y 1970 se describieron varios
serotipos distintos al bien conocido serotipo Mass en EUA
(82, 90) Y Australia (44, 45, 46). Desde entonces, amplias
investigaciones en Holanda (57) y el Reino Unido (28, 29)
han revelado muchos serotipos nuevos de IBV. La neutrali-
zacin de los virus se ha efectuado con cultivos de rgano
traqueal de pollo (OTP) (28, 29, 54, 90), clulas del rin
del pollo (RP), utilizando reduccin de placa (82) y embrio-
nes de pollo (57).
La clasificacin srica por medio de las pruebas de IH
tambin se ha investigado. La respuesta de anticuerpo
IH despus de una exposicin simple y la infeccin resul-
tante, puede ser altamente especifica a cepa, diferenciando
la cepa de Holanda de las cepas M41 del mismo serotipo
(Mass) (13, 100, 101). La especificidad de la respuesta
temprana y la reactividad cruzada limitada, son la base para
un procedimiento de serotipificacin de aislamientos P9J'IH
(10 1). En contraste, Cook y colaboradores (31) compararon
la prueba de lH con la prueba de NV en OTP, y conclu-
yeron que la prueba IH estaba sujeta a altas reacciones
cruzadas y variables, y que las cepas de IBV se diferencia-
ban con mayor claridad con la prueba NV. Se desconoce la
razn de las diferencias que se han comunicado en la reaccin
cruzada. Ambos estudios se basaron en evaluaciones de
resultados de sueros primarios, ya que se sabeque los sueros
secundarios son mucho ms ampliamente reactivos (13,68).
Anlisis de anticuerpos monoclonales
Se han desarrollado anticuerpos monoclonales contra varios
serotipos de origen en el norte de Amrica, incluyendo a
Massachusetts, Connecticut 46, Arkansas 99, lowa 97 y
Gray (94, 97, 104, 132, 155), aislamientos europeos de los
grupos D274 y D1466 (94, 104) y aislamientos australianos
(86). Se han utilizado los anticuerpos monoclonales de NV
especficos de serotipo, con el fin de designar a los nuevos
aislamientos de campo del norte de Amrica, a uno u otro
serotipo clsico (97, 126). Varios de los anticuerpos mono-
clonales anti D274, son especficos para cepas de las cuales
se sabe se encuentran relacionadas de manera estrecha de
acuerdo con la secuencia S 1 y se ha utilizado el panel
de anticuerpos para examinar brotes de lB en Holanda. Los
grupos antignicos de los aislamientos australanos, defini-
dos mediante cuerpos monoclonales, se correlacionan mejor
con datos de proteccin cruzada in vivo que con aquellos
grupos definidos por medio de antisueros (86). En la seccin
de Diagnstico, se ampla la informacin acerca del uso de
los anticuerpos monoclonales para identificar aislamientos.
Anlisis del cido nucleico
La secuencia del gen SI se ha obtenido de ms de 20
aislamientos de IBV (20, 21,22,89; vase tambin 158).
La comparacin de las secuencias de aminocidos de SI
deducidas, revela que por lo comn difieren los seroti-
pos definidos mediante pruebas NV, en 20 a 25%, y en
526 . Enfermedadesde las aves (Captulo 18)

ocasiones hasta 48%; sin embargo, existen excepciones. Por

ejemplo, las cepas Connecticut 46 y Massachusetts 41 se
encuentran en diferentes serotipos, a pesar de que sus pro-
tenas S 1 slo difieren en 7.6% de sus aminocidos (4.6%
de nucletidos). De manera similar, varios aislamientos que
tuvieron ms de 97% de identidad con el aislamiento alemn
0274, se definieron mediante pruebas de NV como que
pertenecan a diferentes serotipos (22). Estos hallazgos y la
secuencia de anticuerpos monoclonales mutantes de escape
de NV (94), sugiere que slo unos cuantos epitopes SI
inducen los principales anticuerpos de NV y de que pocas
mutaciones en estos epitopes podran resultar en la modifi-
cacin hacia un nuevo serotipo. Las relaciones establecidas
por ms de un grupo investigador al utilizar pruebas de NV,
no siempre concuerdan entre ellos o con el anlisis de la
secuencia.Por ejemplo, .Iohnsony Marquardt (90) considera-
ron que los serotipos Arkansas 99 y Connecticut 46 eran
diferentes, consistente con el dato de que difieren en 29%
en los primeros 200 residuos de SI, mientras que Hopkins
(82) los coloc en el mismo serotipo. Los experimentossugie-
ren que el grado de proteccin cruzada entre las cepas,dismi-
nuye conforme aumentan las diferencias entre las secuencias
de sus S l. El anlisis del cido nucleico, con certeza ser
ms til en la clasificacin de cepas de IBV en el futuro.
La secuencia de los genes corriente abajo del gen S, ha
revelado que algunas cepastienen genescorriente abajo casi
Figura 18-2. Comparacin de un embrin normal de 16 das
idnticos, por genes S extremadamente diferentes (por (izquierda); con un embrin infectado encorvado y enano de
ejemplo, 48%) y viceversa. Esto indica que algunas cepas la misma edad (derecha).
han evolucionado mediante recombinacin durante infec-
ciones mixtas (21,89,107,157,158). De este modo, no se
debe asumir que si dos aislamientos tienen protenas S muy inoculados con aislamientos no letales de IBV, es el amnin
similares, sean necesariamente muy similares en los dems engrosado y la capa adyacente de alantoide que cubre al
genes. En la seccin de Diagnstico se ampla la informa- embrin enano. La evidencia de esta lesin puede detectar-
cin acerca del anlisis de cido nucleico. se, por lo general, hacia el tercer da despus de la inocu-
lacin. Tampoco es una lesin patognomnica, ya que
Sistemas de husped de laboratorio tambin se puede observar despus de la inoculacin del
huevo con cepas lentognicas del virus de la enfermedad de
Embriones de pollo Newcastle (NDV) (79).
El IBY crece bien en el embrin de pollo en desarrollo. El ena- Las lesiones microscpicas en el embrin infectado
nismo de unos cuantos embriones con supervivencia de con la cepa IBV-M41 han sido estudiadas por Loomis
90% hasta el da 19 de incubacin es caracterstico del y colaboradores (115). Encontraron congestin con man-
materia! de IBY de campo con la inoculacin inicial en guitos perivasculares y cierto grado de necrosis heptica
embriones de pollo de lOa I I das de edad. La mortalidad hacia el sexto da despus de la inoculacin. Todos los
y enanismo del embrin aumentan al incrementarse el n- pulmones se encontraban neumnicos, caracterizados por
mero de pasajes seriados, de tal manera que hacia el dcimo congestin, infiltracin celular y exudado seroso en los
pasaje la mayor parte de los embriones son pequeos y hasta sacos bronquiales. En los riones hubo nefritis intersticial
80% puede morir hacia el vigsimo da de incubacin. con edema y distensin de los tbulos contorneados proxi-
Hay alteraciones propias del embrin varios das des- males con moldes; los glomrulos no estuvieron alterados.
pus de la inoculacin del virus. Slo puede observarse un La membranacorioalantoica (MCA) y la membranaamnitica
movimiento ligero del embrin enano a la ovoscopia. estaban edematosas.No se hallaron cuerpos de inclusin.
Al abrirse el extremo de la cmara de aire del huevo, se Se han estudiado minuciosamente y repasado la edad
observa al embrin enroscado en forma esfrica con las del embrin, y la temperatura y duracin de la incubacin
patas deformadas y comprimidas sobre la cabeza con el ptimas para una titulacin mxima de infectividad para el
amnin engrosado y adherido a sta (figura 18-2). IBV de Beaudette despus de inoculacin en la cavidad
El saco vitelino parece encogido y la membrana se alantoica (92). Despus de la inoculacin de aproxima-
rompe con facilidad. Hay un aumento de volumen de lquido damente 107 dosis infectante de embrin 50% (DIEso),
alantoideo de ordinario claro. La persistencia del mesonefro se lograron ttulos mximos similares en el lquido alantoi-
con uratos es una lesin interna consistente del embrin co (LA) de embriones inoculados de 10 a 11 dias de
infectado con BI. Esta lesin parece relacionarse con el edad, despus de 12 y 24 horas a 37 C y 32 C respectiva-
enanismo del embrin y no es especfica para la infeccin mente. Los ttulos de virus en MCA fueron ms altos que
de BI. Otra lesin que se encuentra en los embriones de pollo los de LA. La muerte embrionaria inducida Dor virus se

observ por primera vez a las 24 y 48 horas posteriores a la
incubacin a 37 "C y 32 C respectivamente. La incubacin
a 42 C provoc mortalidad ms temprana (12 horas) y
ttulos ms bajos. En un estudio diferente, una cepa menos
adaptada a huevo (20 a 30 pasajes de embrin) alcanz
ttulos mximos despus de 24 a 30 horas a 37C, inde-
pendientemente de la dosis del inculo (77). En general,
inculos de cerca de 103 de dosis infecciosas de OTP 0104
DJEsodeben proporcionar ttulos casi mximos hacia las 36 a
40 horasa37 C. Por lo comn, no se utilizan los embrionesde
pavo para la propagacin de IBY; sin embargo, existe evi-
dencia de que algunas cepas de IBY (Beaudette y M41) se
han adaptado para crecer en embriones de pavo (61).
Cultivos de clulas
Cuando se han necesitado cultivos de una sola capa celular
para estudios con IBV, se han utilizado clulas de rin de
embrin de pollo (REP) y clulas de RP con mucho xito.
Gillette ha examinado y repasado la adaptacin de IBV a las
clulas de REP (71). El nmero de pasajes en las REP
requerido para producir un amplio efecto citoptico (ECP),
evidente en cultivos no teidos, y ttulos mximos, aunque
puedenverseplacas,mostradospor tincin, despusdel primer
pasaje. La adaptacin de algunas cepas de REP se facilita
con pases en embrin. El tamao y mortologia de la placa
varan en distintas cepas; el tamao de la placa en la mayor
parte de las cepas fue mayor a 40 C que a 37 C (71).
La fase log de IBV en las clulas REP y RP es de 3 a
4 horas (53, 117), con ttulos mximos en el medio de cultvo
en 14 a 36 horas, dependiendo de la multiplicidad de la
infeccin (53, 117, 129). Las clulas de hgado de embrin
de pollo (HEP) produjeron ttulos de IBV similares a los de
las clulas REP (117). La titulacin de IBV en embriones
proporcion ttulos ms altos (de 10 a 100 veces) que en
clulas REP y RP (53,117) que a su vez resultaron ms
sensbles que las clulas (HEP) (1 17). Los ttulos mximos
de IBV de Beaudette de clulas de RP fueron similares en
los lmites de pH de 6 a 9. El virus fue liberado con ms
rapidez, pero tambin se inactiv ms pronto con incremen-
tos del pH(2). El pH ptimo para la produccin de virus
estable fue de 6.5.
Las cepas de IBV que haban sido pasadasen embrio-
nes y muchas veces en clulas de RP, replicaron en cultivos
de fibrob]asto de embrin de pollos, pero a ttulos considera-
blemente loglo menores que en las clulas de RP (129).
Se formaron placas cuando hubo tripsina en e] medio de
cultivo (127). El virus IBV de Beaudette puede crecer,
aunque pobremente, en varios cultivos primarios de rin y
de rin de embrin de diversas especies de aves y mam-
teros (34,35). El IBV de Beaudette (48) y el M41 y cepa
lowa-97 (36), se han adaptado a ]a lnea celular Yero de los
mamferos. De las 10 cepas examinadas, dos replicaron en
BHK-21 y ninguna en clulas HeLa, respectivamente (129).
Las clulas de RP comenzaron a formar sincitios seis
horas despusde la inoculacin con IBV de Beaudette (2).
Despusde 18 a 24 horas los sincitios contenan de 20 a 40 o
ms ncleos y se vacuolaron; los ncleos eran picnticos. Los
sincitios en los cultivos de RP se redondeany separanrpida-
mente del sustrato,pero el sincitio en las clulas Yero infectadas
con IBV de Beaudetteadaptadoa la clula Yero contiene partes
de ncleo y permanece en los sustratos ms tiempo (112).
Bronquitisinfecciosa. 527
Cultivos de rgano
La propagacin de BY en cultivos de rgano de trquea y
otros tejidos ha sido repasada por Darbyshire (49). Los
anillos traqueales se preparan de embriones de 20 das de
edad y se conservan separadosen tubos giratorios. Despus
de la infeccin con BY, la ciliostasis, que se observa fcil-
mente con microscopio de bajo aumento, se produce dentro
de un plazo de 3 o 4 das. Los cultivos de rgano traqueal
han demostrado ser muy tiles para el aislamiento, titulacin
y serotipificacin de BY (28, 29) ya que no se requiere
adaptacin de cepas de campo para el crecimiento e induc-
cin de la ciliostasis.
Patogenicidad
El IBY puede replicarse en tejidos de vias respiratorias, vias
intestinales, rifiones y oviducto (5, 91, 96, 116). Por lo
comn, los aislamientos de IBY, sin importar sus tejidos de
origen, infectan con facilidad las vias respiratorias de pollos
y originan lesiones caractersticas en la trquea. No obstan-
te, por lo menos una cepa IBY nefropatgena (cepa T
australiana), ha demostrado despertar una pequefia respues-
ta inflamatoria en las vias respiratorias de pollos jvenes
(65). En muchos casos, existe una recuperacin no sobresa-
liente, a menos que los pollos sean muy jvenes, desarrollo
de aerosaculitis debido a infeccin bacteriana secundaria o
enfermedad renal luego de la fase respiratoria. Sin embargo,
pueden emerger cepas virulentas de IBY en el campo para
inducir enfermedad respiratoria grave con mortalidad, por
ejemplo, la cepa 072 Delaware, la cual infect (durante el
decenio de 1990 en EUA) a parvadas de pollos de engorda
en la regin noroeste (139). Cumming (45), enumer algu-
nos de los factores de manejo que contribuyen a la enferme-
dad de rifin relacionada con IBY en Australia. Se observ
una mortalidad mayor en machos cuando haba estrs por
frio en ciertas razas, cuando los productos animales fueron
los principales componentes de dietas altas en proteinas, o
en ambos casos.
Algunos de estos factores que exacerban la enferme-
dad clinica se han utilizado en modelos experimentales para
evaluar el resultado clinico de la interaccin entre tales
factores y diferentes cepas de IBY. Los pollos alimentados
con valores crecientes de calcio dietario, y a los cuales luego
se les infect con la cepa Gray (un IBY nefropatgeno),
desarrollaron frecuentemente urolitiasis y lesiones renales,
pero una infeccin similar introducida ocho semanas antes
de alimentar con valores crecientes de calcio, no indujo
urolitiasis (72). Una combinacin de estrs por fno, adems
de la exposicin a Mycoplasma synoviae cinco dias des-
pus de una exposicin a IBY (84), ocasiona una aerosacu-
litis que varia en incidencia e intensidad con la virulencia
de la cepa de IBY. Una inoculacin intranasal combinada de
distintas cepas de IBY y Escherichia co/i (30), provoc
mortalidad en pollos pequefios; ninguna de las infecciones
fue mortal por si sola. La mortalidad vari de 14 a 82% con
las diferentes cepas, lo cual demuestra que fueron distintas
en virulencia.
Se han notado otras diferencias en cuanto a virulencia
en las cepas de lBY. Los pasajes de IBY en embriones de
pollo produce de manera gradual una disminucin de viru-
lencia. La cepa de Beaudette muv adaptada al huevo es
528 . Erfermedades
de las aves
apatgena, no ocasiona lesiones detectables en el epitelio
ciliado de la trquea y se replica de manera predominante en
las clulas subepiteliales.La inmunogenicidad de la cepatam-
bin se encuentradisminuida (66). En contraste,la cepa M41
virulenta destruy al epitelio ciliado antes de que se le
localizara en el subepitelio. La cepa T australianaes virulenta
y es causa conocida de mortalidad y lesiones del rin (1).
Los virus de otros serotipos que tambin se sabe que son
nefropatgenos, pero de menor intensidad que la cepa T,
incluyen las cepas Gray y Holte de EUA (1), la cepa 52 de
Mass-Holland (119) y el aislamiento belga B 1648(111,133).
La virulencia para el tracto reproductor ademsdifiere
entre las cepas de IBV. Distintas cepas de IBV pueden
producir una gama de efectos en gallinas ponedoras suscep-
tibles, que varian desde cambios en el pigmento del casca-
rn, sin descenso en la produccin (29) a descensos de
produccin de lO a 50% (83). Desde el invierno de 1990 a
1991, en el Reino Unido se ha observado una enfermedad
inusual, coincidente con la presentacin de infeccin por un
nuevo serotipo (793/B) de IBV (74). Los reproductores de
pollo de engorda muestran un msculo pectoral profundo
plido e inflamado con hemorragias en la fascia y una capa
de edema gelatinoso sobre la superficie del msculo.
La miopatia bilateral afecta tanto a los msculos pectorales
profundos como a los superficiales.
. PATOGNESISy EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
Aunque.la susceptibilidad a la enfermedad vara entre razas
o lneas de pollos (45,144), se considera, por lo general, que
el pollo es la nica ave que se infecta de manera natural con
IBY y en la cual el virus ocasiona enfermedad. No obstante,
se ha aislado IBY de faisanes, en la cual aves reproductoras
tuvieron signos respiratorios y una baja en la produccin y
calidad del huevo y las aves jvenes tuvieron problemas
respiratorios considerables (145). La fuente del virus fue
probablemente una unidad de postura de gallinas cercana.
La inoculacin experimental de pavos con IBY por
aerosol no origin respuesta, pero la inoculacin intrave-
nosa puede originar una viremia durante periodos variables
de hasta48 horas (79). Los faisanes de collar y los estorninos
fueron resistentes a la inoculacin intratraqueal con IBY.
Se detectaronestertoresbronquiales en codornices inoculadas
de manera similar, pero no se aisl virus ni se detect serocon-
versin (4). Los ratones lactantes resultan susceptibles por
inoculacin intracerebrala varias de las cepasde IBY, pero no a
todas(64). La gama limitada de huspedesno es comn, ya
que los coronavirus ocasionantpicamenteenfermedadclnica
slo en la especiede la cual se aislaron, y se replican predo-
minantemente en cultivos derivados de ese husped (159).
Edad en que el husped es ms
comnmente afectado
Todas las edades son susceptibles, pero la enfermedad es
ms intensa en polluelos recin nacidos, ocasionando cierta
mortalidad (79). Al aumentarla edad,los pollos sevuelven
ms resistentes a los efectos nefritognicos, lesiones del
oviducto y mortalidad a causa de la infeccin (1, 41, 144).
(Captulo 18)
Transmisin, portadores, vectores
El IBY se propaga con rapidez entre pollos en una parvada.
Las aves susceptibles colocadas en una habitacin con
pollos infectados pueden desarrollar signos dentro de 48 ho-
ras (47). El virus se aisl de manera consistente de la
trquea, pulmones, rin y bolsa de pollos a las 24 horas y
hasta el sptimo dia despus de la exposicin con aerosol
(80). La frecuencia de aislamientos virales declin con el
tiempo y vari con la cepa infectante, pero se aisl IBY de
tonsilas cecales a las 14 semanasy de las heces 20 semanas
posteriores a la infeccin (3). La excrecin repetida de IBY
tambin se ha detectado en gallinas que han sido negativas
al virus durante varias semanas despus de la recuperacin
de la inoculacin al primer dia de edad. Se aisl virus de
trqueas y con hisopos cloacales colectados al inicio de la
postura, a las 19 semanasde edad (91). Aunque hay infor-
mes de aislamiento de virus de huevos de hasta 43 dias des-
pus de la recuperacin, los pollos nacidos de parvadas
infectadas han sido criados libres de IBY (47). La naturaleza
persistente de la infeccin por IBY contina sin definirse,
pero los informes de diseminacin viral intermitente son
evidencia del riesgo potencial de la transmisin de parvada
a parvada a travs de la contaminacin de personal o equipo.
No se conoce la frecuencia de propagacin por el aire
entre las parvadas, pero se ha comunicado evidencia cir-
cunstancial de transmisin de IBY a travs de una distancia
de cerca de 400 metros (46). Los vectores no parecen ser un
factor de la propagacin de IBY (79).
Periodo de incubacin
El periodo de incubacin de la BI es de 18 a 36 horas,
dependiendo de la dosis y va de inoculacin. Los pollos
expuestos a un aerosol de lquido de huevo infectado sin
diluir tienen de manera regular estertorestraquealesdentro de
24 horas. La propagacin natural requiere cerca de 36 horas
o ms (79).
Signos
Los signos respiratorios caractersticos de la BI en polluelos
son boqueo, tos, estornudo, estertores traqueales y secrecin
nasal. Puede observarse humedad en los ojos y algn pollo
puede presentar a veces hinchazn de senos. Los pollos pa-
recen encontrarse deprimidos, se pueden observar agrupados
bajo la fuente de calor, y la ingestin de alimento y aumento de
peso estn reducidos de manera significativa. En los pollos
mayores de seis semanas de edad, y en las aves adultas,
los signos son similares al de los polluelos, pero la secrecin
nasal no se presenta tan a menudo y la enfermedad puede
pasar inadvertida a menos que se examine con cuidado la
parvada manipulando las aves o escuchndolas durante
la noche cuando estn normalmente tranquilas (47, 79).
Algunos de los aislamientos de campo de IBY recuperados
en EUA y el Reino Unido a principios de 1990, resultaron
patgenos de manera inusual y originaban inflamacin fa-
cial grave, aerosaculitis y mortalidad variable en pollos
semimaduros y maduros (74, 139).
Los pollos de engorda infectados con uno de los vi-
rus nefropticos tal vez muestren recuperacin de la fase

respiratoria tpica y mostrar luego signos de depresin,
plumas desordenadas, evacuaciones hmedas y aumento
en la ingestin de agua (45, 160). Cuando se relaciona
urolitiasis con BI en parvadas de ponedoras, puede haber
incremento en la mortalidad, por otra parte la parvada parece
sana(14,38).
En parvadas de ponedoras, se observa disminucin en
la produccin y calidad de huevo, adems de signos respi-
ratorios. No obstante, se ha aislado IBV de hisoposcloacales
y muestras de tonsilas cecales de reproductoras o parvadas
de ponedoras con ligero descenso en la produccin y pre-
sencia de huevos con cascarones plidos, pero sin signos
respiratorios (28, 29). La intensidad del decremento en la
produccin puede variar con el periodo de postura (62), y
con la cepa del virus causal (29, 83). Pueden pasar de 6 a 8
semanasantes de que la produccin regrese al valor previo
a la infeccin, pero en la mayor parte de los casos esto casi
nunca se logra (47). Adems de la disminucin en la pro-
duccin, aumenta el nmero de huevos no aceptables para
incubacin, se reduce la fertilidad, y se producen huevos
con cascarones blandos, irregulares o de cascarones spe-
ros (figura 18-3).
La calidad interna de los huevos, observada cuando
se rompen sobre una superficie plana, puede ser inferior.
La clara puede ser delgada y acuosa sin demarcacin defi-
nida entre el albumen espeso y delgado del huevo fresco
normal (79) (figura 18-4).
La infeccin con IBV de polluelos de un da de edad
puede provocar daos permanentes que conducen a una re-
duccin en la produccin y calidad cuando comienzan a
poner. La intensidad de las lesiones del oviducto fue menor
en infecciones de pollas de mayor edad, y algunos serotipos
no produjeron cambios patolgicos algunos aun en infec-
ciones de polluelos de un da de edad (40, 41, 91).
Morbilidad y mortalidad
Todas las aves de la parvada se infectan, pero la mortalidad
es variable dependiendo de la virulencia del serotipo infec-
tante, edad, estado de inmunidad, ya sea materna o activa y
estrs de tipo de fro o infecciones bacterianas secundarias.
Se ha observado una mortalidad de moderada a intensa con
algunas de las cepas nefropticas o respiratorias como la
Figura 18-3. Huevos de cascarn delgado, de cascarn spero y deformados, puestos por gallinas durante un brote de 81
(Van Roekel)
Bronquitisinfecciosa. 529
Delaware072 Y la T australiana.El sexo,razay nutricin,
son factoresadicionalesque contribuyena la gravedadde
la enfermedaddel rin (45). La mortalidadpuedeser tan
elevadacomo de 25% o ms en pollos menoresde seis
semanasde edad,y de ordinario es insignificanteen los
mayoresde esaedad(79). La mortalidaden los casosde
urolitiasisvari de 0.5 a 1.0%por semana(14, 38).
Lesiones macroscpicas
Los pollos infectados muestran exudado seroso, catarral o
caseoso en la trquea, fosas nasales y senos. Los sacos
areos pueden tener un aspecto turbio o contener un exuda-
do caseosoamarillo. Puedeencontrarse un tapn caseosoen
la parte inferior de la trquea o en los bronquios de los
polluelos que mueren. Alrededor de los bronquios grandes,
tal vez se observen pequeas reas de neumonia (79).
Las infecciones nefropticas originan riones hinchados y
plidos, con los tbulos y urteres a menudo distendidos por
uratos (44, 160) (figura 18-5).
Puede hallarse material liquido de yema en la cavidad
abdominal en aquellas gallinas que se encuentran en pro-
duccin, pero esto tambin se aprecia en otras enfermedades
que ocasionan un descenso notable en la produccin de
huevo. Las lesiones permanentes en el oviducto pueden ser
una consecuencia de la infeccin por IBY de pollitos de un
dia de edad y son una causa de menor produccin de huevo.
El tercio medio del oviducto es la porcin afectada de
manera ms intensa, y puede no ser permeable e hipoglan-
dular (42,79).
Histopatologa
La mucosa de la trquea de los pollos con BI se encuentra
edematosa. Hay una prdida de cilios, redondeamiento
y esfacelo de clulas epiteliales, e infiltracin menor de
heterfilos y lintocitos dentro de las 18 horas de la infec-
cin. La regeneracin del epitelio se inicia dentro de las
48 horas. Luego de la hiperplasia hay una infiltracin ma-
siva de la lmina propia por clulas lintoides y un nmero
grande de centros germinales, que puede presentarse des-
pus de siete dias. Si hay afectacin de! saco areo, existe
edema, descamacin de clulas epiteliaIes y algn exudado
530 . Enfermedades de las aves
Figura 18-4. Contenido de dos huevos. Huevo normal (aba-
jo). Huevo de gallina expuesta a IBV al primer dia de edad
(arriba). Ntese la clara acuosa con la yema separada de
albumen espeso. (Hofstad.)
fibrinoso dentro de 24 horas. Puedeobservarseun incremento
en heterfilos ms tarde con ndulos linfoides, proliferacin
de fibroblastos y regeneracin del epitelio cbico (137).
Las lesiones del rin por Bl son principalmente las de
nefritis intersticial. El virus provoca degeneracin granulo-
sa, vacuolacin y descamacin del epitelio tubular e infil-
tracin masiva de heterfilos en el intersticio en las etapas
agudas de la enfermedad. Las lesiones en los tbulos son
ms notables en la mdula. Pueden observarse reas focales
de necrosis as como indicaciones de intentos de regenera-
cin del epitelio tubular. Durante la recuperacin, la po-
blacin de clulas inflamatorias cambia hacia linfocitos y
clulas plasmticas. En algunos casos, los cambios dege-
nerativos pueden persistir y producir una atrofia intensa de
una o todas las divisiones de los riones. En la urolitiasis,
los urteres relacionados con riones atrofiados se encuen-
tran distendidos con uratos, y a menudo contienen clculos
grandes constituidos principalmente por uratos (137).
La infeccin experimental con BI en gallinas madu-
ras origin una disminucin en altura y prdida de cilios de
las clulas epiteliales; dilatacin de las glndulas tubulares;
infiltracin por linfocitos, clulas mononucleares, clulas
plasmticas y heterfilos; y edema y fibroplasia de la lmina
propia de todas las regiones del oviducto (137). La histopa-
tologa de la BI y las comparaciones con otras enfermedades
se proporcionan de manera detallada en un libro de Riddell
(137), y en un repaso de patologa renal de Siller (143).
(Captulo l8)
Figura 18-5. Lesiones de rin relacionadas con 81 ocasio-
nadas por la cepa T de virus. Ntense riones hinchados con
tbulos y urteres distendidos por uratos. (Cumming.)
Inmunidad
Activa
En pollos, se ha descrito resistencia gentica a la infeccin
por IBY relacionada tanto con la raza como con la cepa (IS,
33, 131, 144). No obstante, se requieren ms estudios para
valorar la resistencia gentica de las lneas comerciales de
pollos. Los pollos recin recuperados de la enfermedad
natural son resistentes al desafo con el mismo virus (pro-
teccin homloga), pero el grado de proteccin al desafo
con otras cepas de IBY (proteccin heterloga) vara.
Los factores que complican los estudios del mecanismo y
duracin de la inmunidad contra BI son los mltiples sero-
tipos que se reconocen (28,82,90, lOS, IS4), la variacin
de virulencia que se observa entre las cepas (vase Patoge-
nicidad) y las diferentes manifestaciones de la infeccin por
IBY para las cuales se requiere proteccin (vase Signos).
La proteccin respiratoria suele evaluarse de 3 a 4
semanasdespusde la infeccin o inmunizacin de BI, y se
ha efectuado de distintas maneras. En la mayor parte de los
casos, el desafo con IBY se proporciona por va respira-
toria. La falta de recuperacin de IBY de la trquea de 4 a
S das luego del desafo se ha usado como un criterio simple
de inmunidad (78). Evaluaciones ms extensas han inclui-
do dos o ms criterios adicionales de resistencia al desafo,
incluyendo la falla en el aislamiento del virus del rin y
del oviducto, la ausencia de signos clnicos de BI, la falta

de lesiones traqueales o la presencia de actividad ciliar
traqueal (6, 51, 161). Se emplean calificaciones acumuladas
de los distintos criterios para indicar la gama de proteccin
desde completa hasta parcial o ninguna. Un procedimiento
alternativo es la evaluacin de los pollos vacunados para
proteccin contra mortalidad, mediante un desafio con una
mezcla de IBY y Escherichia co/i. Este mtodo mostr
evidencia de ms proteccin cruzada por vacuna que la que se
cuenta con otras evaluaciones de inmunidad traqueal (30).
La proteccin contra la mortalidad por nefritis es im-
portante como evidencia de inmunidad satisfactoria por
vacunacin donde la nefritis es un problema clnico de orden
mayor, como en Australia (102, 136). La capacidad para
reducir o prevenir el decremento en la produccin de huevo
por un desafio de infeccin es evidencia de proteccin
contra BI en una parvada de ponedoras (11).
Aunque hay evidencia de que el glucopolipptido SI
es el principal causante de la induccin de anticuerpos MY
e IH y de qlle tiene una funcin principal en la induccin de
la inmunidad protectora (85), el conocimiento del mecanis-
mo de proteccin contra la enfermedad clnica es incom-
pleto. La sntesis local de anticuerpos neutralizantes en las
secreciones nasales puede prevenir la reinfeccin (81), Y
hay evidencia de una contribucin por parte de la glndula
de Harderian en la respuesta local (55). Tambin resulta
evidente la funcin protectora de los anticuerpo s, por el
hecho de que los pollos inmunocomprometidos por infec-
cin mediante virus de la enfermedad infecciosa de la bolsa,
padecen de episodios ms graves de infeccin por IBY, que
sus contrapartes inmunocompetentes (138, 148). Los anti-
cuerpos no parecen ser el nico origen de resistencia, como
se demuestra en los pollos tratados a los que se administra
ciclofosfamida o que se bursectomizan in ayo, y que luego
se exponen al BY (24, 32). En estaspruebas no se pudieron
detectar anticuerpos, pero los pollos resistieron el desafio
con BY. La evidencia de las respuestasinmunitarias media-
das por clulas hacia IBY, son las pruebas de transformacin
de linfocitos, de virus vacunales vivos e inactivados (150,
151), actividad citotxica de linfocitos (26), hipersensibili-
dad de tipo tardo (27), actividad de las clulas asesinas
naturales (148) y evidencia histolgica de infiltracin im-
portante de clulas T (en especial del fenotipo CD4+) en los
tejidos respiratorio y renal de los pollos infectados con IBY
(88). Sin embargo, se desconoce la funcin de estasrespues-
tas en la inmunidad hacia IBY.
La induccin de interfern por IBY vara con la cepa
del virus; no obstante, no hay una funcin conocida para el
interfern en la resistencia a la BI (130). Se ha analizado la
inmunidad contra la BI y otras enfermedades de las aves de
corral (134).
Pasiva
Los anticuerpos maternos pueden reducir tanto la intensi-
dad de la reaccin a la vacunacin como la eficacia de la
vacuna, si sta es del mismo tipo empleado para la inmuni-
zacin de las reproductoras (102, 103). A pesar de esto, se
realiza de manera rutinaria la vacunacin de pollitos comer-
ciales inmunizados de manera materna de un da de edad,
sin interferencia aparente para los anticuerpos maternos en
el desarrollo de la inmunidad activa, por lo menos en las vas
respiratorias. Los anticuerpos maternos proporcionaron
Bronquitis infecciosa. 531
proteccincontrael desafioal da de edady a la semana,
perono asa las dos semanasde edad(124).
DIAGNSTICO
El diagnstico de IBY sebasa en la historia clnica, lesiones,
seroconversin o aumento de los ttulos de anticuerpos hacia
IBY, deteccin de antgenos a IBY mediante una cantidad
de pruebas basadasen anticuerpo s (descritas ms adelante),
aislamiento viral y de manera ms reciente, por la deteccin
del RNA del IBY. De ser posible, debe identificarse el sero-
tipo de IBY, debido a la gran variacin antignica mostrada
por las cepasde IBY y la disponibilidad de vacunasdiseadas
para diferentes serotipos. La secuenciadel gen de la protena
de la espcula, es decir, genotificacin, tambin puede apli-
carse para el mismo propsito.
Aislamiento e identificacin del agente causal
Aislamiento viral
El principal objetivo del IBY es la trquea, y por tanto el
sitio preferido para las muestras. Sin embargo, las tonsilas
cecales obtenidas durante la necropsia, pueden tener un
valor particular en los casos en que ha pasado ms de una
semanadesde el inicio de la infeccin; esto se debe a que el
virus se depura ms rpido por lo general de la trquea
que de los tejidos intestinales. Tambin deben de conside-
rarse, de acuerdo con la historia clnica de la enfermedad,
muestras de pulmones, riones y oviducto. La seleccin
de muestras de parvadas extremadamente grandes puede ser
un problema dificil. La colocacin de pollos centinela sus-
ceptibles en una parvada problema, ha tenido xito cuando
han fracasado aquellos mtodos directos de muestreo en la
parvada (69). Despus de una semana de exposicin por
contacto, se retira a las aves centinelas para muestreo directo.
Los procedimientos para la recoleccin y el procesamiento
de muestras para el aislamiento del virus de la bronquitis
infecciosa, se han descrito con detalle (67)
Las muestras de aislamiento del virus se inoculan en
embriones de pollos o en cultivos de rgano traqueal. Los l-
quidos deben cosecharse despus de 48 a 72 horas de
cualquier sistema de cultivo para un pasaje ciego a otro
conjunto de cultivos. Cada muestra debe recibir cuando me-
nos cuatro pasajesciegos antes de considerarse como nega-
tiva, con base al fracaso de provocar la muerte tpica del
embrin o lesiones o ciliostasis en los cultivos de rgano.
La inoculacin intratraqueal de pollos susceptibles con las
muestras originales o los lquidos de cultivo del primer
pasaje, ocasionar signos respiratorios tpicos de 18 a 36
horas, si hay IBY presente. No se practican inoculaciones
adicionales. El antisuero colectado a las cuatro semanas
posteriores a la inoculacin debe ser adecuado para utili-
zarse en comparaciones de doble sentido para determinar el
serotipo del aislado.
Los aislamientos de cultivos positivos deben tener
caractersticastpicas de coronavirus al observarse mediante
microscopia electrnica o determinarse por otros proce-
dimientos como se describe adelante.
532 . Enfermedades
de las aves
Confirmacin del virus de la bronquitis
infecciosa por mtodos basados en anticuerpos
Los cortes o raspados de la mucosa traqueal y otros tejidos
obtenidos de las aves a la necropsia, pueden examinarse
mediante pruebas de inmunofluorescencia o inmunoperoxi-
dasa (25, 67, 76, 125, 162). Sin embargo, ya que puede ser
baja la cantidad de antgenos hacia lBV en embriones de
pollos infectados, se pueden utilizar cortes de CAM o
clulas sedimentadas del liquido alantoico para pruebas de
inmunofluorescencia o inmunoperoxidasa (125, 162).
Tambin puede detectarse e identificarse al IBV en liquido
alantoico, asi como serotipificarlo utilizando anticuerpos
monoclonales en ELISA indirecta o ELISA con captura de
antgeno (94, 97, 104, 126). La clasificacin serotpica
de los aislamientos debe realizarse como segn se describe
en Clasificacin de la cepa y diagnstico. Esto requiere de
la disponibilidad en el laboratorio de diagnstico, de anti-
suero especifico de tipo, con el fin de determinar si el
aislamiento es similar, o diferente, a cualquier cepa vacunal
utilizada en la parvada infectada. Se describen los detalles
de la identificacin de los aislamientos IBV a partir de
problemas respiratorios y de produccin de huevo (2S),
urolitiasis (39) y nefritis (lIS, 122).
Confirmacin del virus de la bronquitis
infecciosa por mtodos basados
en el cido nucleico
En tejidos infectados, se ha detectado el RNA del IBY al
utilizar el mtodo de transcriptasa inversa/reaccin en cade-
na de la polimerasa (RT/PCR). El RNA puede extraerse de
muestras traqueales o tisulares de pollos vivos; en stos no
es necesario tener IBY viables. La sensibilidad de RT/PCR
permite la deteccin del virus hasta 14 dias despus de la
infeccin experimental, cuando podria resultar dificil recu-
perar virus viables (108). La presencia de IBY en liquido
alantoico infeccioso, puede confirmarse al extraerse RNA
directamente de unos cuantos cientos de lL y utilizando
algo de RNA en la reaccin RT/PCR. El producto DNA, se
visual iza mediante tincin con bromuro de etidio, luego de
electroforesis en gel de agarosa o de poliacrilamida. Se han
descrito equipos de cebadores de oligonuclotidos univer-
sales (aquellos que funcionan con una amplia variedad de
aislamientos de IBY) correspondientes a las secuencias
de nucletido en el gen SI (109), gen S2 (113, 114) Y gen de
la nucleocpside (163). Otro equipo de oligonucletidos,
origin un producto a partir de partes de los genes N y M
(7, 87).
Adems de demostrar la presencia de IBY, el producto
de DNA puede examinarse o secuenciarse mediante anli-
sis de restriccin del fragmento, con el fin de caracterizar a
la cepa de virus de la bronquitis infecciosa (109,113,114).
Los sitios de restriccin de fragmento que se piensa son
nicos para un serotipo dado, permiten una rpida identifi-
cacin de la cepa, aunque la secuenciacin es el enfoque
ms preciso, aunque ms demandante.
Serologa
Las valoraciones de anticuerpos en el suero se llevan a cabo
de manera regular para vigilar la respuestade la vacunacin
y para detectar aumento en el titulo de anticuerpo s que
(Captulo J8)
puede atribuirse a infeccin de campo. Los mltiples sero-
tipos de IBV, la variacin antignica que se hota dentro de
los tipos descritos, agrega complejidad a la seleccin de un
mtodo serolgico apropiado y el anlisis de los resultados
de la pnleba. Producen anticuerpos los antgenos de IBV
compal1idos por todos los tipos, antgenos especficos a
grupo, y el glucopolipptido SI, el antgeno especfico
a tipo. Las pruebas ELISA, inmunofluorescencia o inmuno-
difusin fijan anticuerpos a antgenos especficos tanto a
grupo como a tipo. Debido a esta doble caracterstica de
fijacin, los tipos de IBV no son diferencados con estas
pruebas. La mayor parte de la respuesta primaria de anti-
cuerpos a infeccin por IBV parece ser especfica a tipo y
funciona para diferenciar los tipos por NV o IH, lo cual es
similar a lo comunicado para otro coronavirus (120).
Sin embargo, como se seflala en la seccin acerca de la
clasficacin de cepa, la respuesta secundaria a IBV es an
ms ampliamente reactiva aun en NV e IH. La evidencia de
un suero ampliamente reactivo en estas dos pruebas es una
reaccin extensa o ms de un antgeno NV o IH. La identi-
ficacin de la cepa infectante no puede determinarse por
serologa cuando se presenta tal reactivdad cruzada, y en
estos casos la capacidad de diferenciacin de las pruebas
NV o IH no es mejor que la de una valoracin de reaccin
de grupo.
Suele efectuarse la serologa regular ya sea con NV, IH
o ELISA. Se encuentran dsponibles repasos de las metodo-
logas para varios procedimientos serolgicos (47,50,79).
Las pruebas NV se practican ya sea con el mtodo de virus
decreciente suero constante o virus constante suero decre-
ciente, con el uso de huevos embrionados, cultivos de
rgano traqueal o cultivo celular, como el sistema de valo-
racin de virus. Se han usado distintos procedimientos IH.
Se ha empleado una gama de 4 a 8 unidades de hemagluti-
nacin (HA) de antgeno en dluciones seriadas de suero, y
se compararon los resultados de los distintos procedi-
mientos (99). Recientemente se ha examinado otra vez el
tratamiento de IBV para producir un buen antgeno HA
(141). Los anticuerpos se detectan antes con IH que con NV
(73). ptimamente, la serologa posterior a la vacunacin,
con NV o IH, debe llevarse a cabo con prueba de antgenos
homlogos con cada uno de los antgenos de la vacuna
empleados en una parvada. El mtodo ELI8A se utiliza
ampliamente, y se dispone de manera comercial de juegos
para practicar el procedimiento. La respuesta de anticuer-
pos puede detectarse antes por ELISA que por NV (121).
Los procedmientos de IF han sido tanto directos (43) como
indirectos (25, 43). Se ha encontrado que los anticuerpos
detectados por el mtodo indirecto son transitorios, y el
mtodo ha proporcionado resultados variables (73). Para
la deteccin de anticuerpos a los serotipos Massachusetts
y Arkansas en el suero de pollos inoculados experimental-
mente, se ha descrito de manera reciente una ELISA bloquea-
dora o de competencia basadaen anticuerpos monoclonales
(95). El suerode los pollos quecontieneanticuerposcontra virus
de la bronquitis infecciosa se agrega a placas microtituladas
con envoltura de virus y luego por anticuerpos monoclonales
especficosde serotipo. Los anticuerpos de pollo especficos
para un serotipo de IBV bloquean la fijacin de los anticuer-
pos monoclonales especficos para el mismo serotipo, y el
bloqueo es proporcional a la concentracin de anticuerpos

en el suero del pollo. La especificidad de la ELISA bloquea-
dora se compara bien con la de la prueba de NV.
Diagnstico diferencial
La BI puede simular otras enfermedades respiratorias agu-
das, tales como la enfermedad Newcastle (EN), la laringo-
traquetis (LT) y la coriza infecciosa (CI). La EN es, por lo
general, ms grave que la BI. Pueden observarse signos
nerviosos con cepas virulentas de EN y en los grupos de
ponedoras las bajas en la produccin pueden ser mayores
que en la BI. La LT tiende a propagarse con mayor lentitud
en una parvada, pero los signos respiratorios pueden ser ms
intensos que con la BI. La CI puede diferenciarse con base
en la hinchazn facial que es poco comn que se desarrolIe
con la BI. La baja de postura y los problemas de calidad del
cascarn en los grupos infectados con el adenovirus del sn-
drome de baja de postura (SBP) son similares a los que se
observan con la BI, con excepcin de que la calidad interna
del huevo no se afecta en el caso de SBP (62).
TRATAMIENTO
No hay tratamiento especfico para la BI. El proporcionar
calor adicional para eliminar el estrs por fro, evitar el
hacinamiento y los intentos para conservar la ingestin de
alimentos para prevenir prdidas de peso, son factores
de manejo de la parvada que pueden ayudar a reducir las
prdidas por BI. Puede indicarse tratamiento con antibacte-
rianos apropiados para ayudar a reducir las prdidas por
aerosaculitis. Se recomiendan y usan en Australia reempla-
zadores electrolticos, administrados en el agua de bebida,
para compensar la prdida aguda de sodio y potasio y as
reducir prdidas por nefritis. La concentracin recomenda-
da para el tratamiento es de 72 miliequivalentes de sodio,
potasio, o de ambos, con cuando menos una tercera parte en
la forma de sal de citrato o bicarbonato (45).
. PREVENCiN Y CONTROL
Procedimientos de tratamiento
El tratamiento ideal incluye el aislamiento estricto y repo-
blacin slo con pollitos de un dla de edad despus de la
limpieza y desinfeccin de la caseta avlcola. Las enferme-
dades que se transmiten por el aire pueden prevenirse ven-
tilando las casetas con aire filtrado bajo presin positiva
(60). Los mtodos actuales de produccin que comprenden
mltiples edades en una caseta o mltiples edades en una
granja, en una zona con alta densidad de poblacin de aves,
dificultan an ms el control y han requerido el uso de
inmunizacin intentando prevenir prdidas de produccin a
causa de la BI. La inmunizacin tambin se usa en granjas
de ponedoras de la misma edad, para prevenir las prdidas
intensas de produccin que pueden ocasionarse por infec-
cin con IBY de una parvada susceptible durante el ciclo de
postura.
Bronquitisinfecciosa. 533
Inmunizacin
Tipos de vacuna
Se emplean vacunas de virus tanto vivo como inactivado en
la inmunizacin contra BI. Las vacunas vivas se usan en
pollos de engorda y para la vacunacin inicial de reproduc-
toras y ponedoras. Las vacunas inactivadas en emulsin de
aceite (11, 147) se utilizan principalmente antes del inicio
de la postura en reproductoras y ponedoras. Las cepas de
IBY que se emplean para las vacunas vivas a menudo
se atenan por medio de pases seriados en embriones de
pollo (vase Patogenicidad) (102). Tambin se evitan los
pases numerosos para prevenir una reduccin en la inmu-
nogenicidad. El grado y estabilidad de tal atenuacin vara
probablemente entre distintas vacunas. La evidencia de que
algunas vacunas aumentan en virulencia despus de su pase
otra vez en pollos (84) demuestra el potencial de aumento
de virulencia de estas vacunas por una infeccin cclica en
una parvada.
Las cepas vacunales se seleccionan para representar el
espectro antignico de aislamientos en un pas o regin
particular. La cepa Massachusetts(M41) se usa ampliamen-
te debido a que los aislamientos iniciales de muchos pases
son de ese serotipo. Subsecuentemente, se incluyen nuevos
tipos cuando se establece la frecuencia de un nuevo tipo.
En EVA, los tipos M41, Holanda y Connecticut, se usan
extensamente, y otros serotipos como Florida, Arkansas y
JMK, se utilizan de manera regional con licencia especial.
En los Pases bajos, se usan las cepas Holanda, 0274 y
01466. En Austria, se emplean cepas de sus subtipos B y C
(102, 154).
Mtodos de aplicacin
Con frecuencia se usan combinaciones de vacuna viva de
IBY con EN. Si el componente de IBY es excesivo, pue-
de haber una interferencia con la respuestade EN (75, 149).
No se ha comunicado alguna interferencia similar con la
respuesta IBY.
La administracin de vacuna viva puede individuali-
zarse para aplicacin con gota ocular, intratraqueal (6) o
intranasal. Tambin se ha empleado de manera experimental
un mtodo de inyeccin embrionaria (156). Los mtodos
masivos de aplicacin incluyen rociamiento (6,56) aerosol
yagua de bebida (135). Los mtodos masivos de adminis-
tracin son populares debido a su conveniencia, pero pue-
den producirse problemas para lograr una aplicacin
uniforme de la vacuna, y el mtodo de aerosol puede oca-
sionar reacciones respiratorias ms intensas. Las vacunas
aplicadas por medio del mtodo de agua de bebida, son
susceptibles de inactivarse por sustancias para saneamiento
agregadas a fin de controlar la contaminacin bacteriana y
mictica del sistema hidrulico. Se ha observado que la
eliminacin de esta sustancia de saneamiento antes de la va-
cunacin y la incorporacin de leche descremada en polvo
a concentracin de 1:400 estabiliza el ttulo de virus durante
la administracin de la vacuna (70).
Las vacunas inactivadas requieren la inyeccin indivi-
dual de las aves. Estas vacunas suelen administrarse des-
pus de preparacin con virus vivos y se administran unas
cuantas semanas antes de que se inicie la produccin y se
pueden dar en combinacin con otras vacunas inactivadas.
534 . Enfermedades de las aves
A menudo se usan las dos semanas de edad como el
momento para la inmunizacin inicial (52), pero la vacu-
na se puede administrar con xito al primer da de edad
(6, 56). El momento apropiado para la inmunizacin ini-
cial vara a causa del ttulo de anticuerpos matemos en
polluelos y los mtodos de vacunacin empleados. Los
programas de inmunizacin subsecuente de los 7 a 12 o 16
REFERENCIAS
l. Albassam, M.A., R. W. Winterfield, and H.L. Thacker.
1986. Comparison afilie nephropathogenicity offour strains
of intectious bronchitis virus. Avian Ois 30:468-476.
2. Alexander, D.J., andM.S. Collins.1975. EfiectofpHon fue
growth and cytopathogenicity of avian infectious bronchitis
virus in chick kidney cells. Arch ViTal 49:339-348.
3. Alexander, D.J., and R.E. Gough. 1977. Isolation of avian
infectious bronchitis virus from experimentally infected
chickens. Res Vet Sci 23:344-347.
4. Allred, J.N., L.G. Raggi, and G.G. Lee. 1973. Susceptibility
and resistance of pheasants, starlings, and quail to three
respiratory distases ofchickens. CalifFish Game 59:161-167.
5. Ambali, A.G., and R.C. Jones 1990. Early pathogenesis in
chicks with an enterotropic strain of infectious bronchitis
virus. Avian Ois 34:809-817.
6. Andrade, L.F., P. Villegas, and O.J. Fletcher. 1983. Vacci-
nation of day-old broilers against infectious bronchitis: Effect
of vaccine strain and route of administration. Avian Ois
27:178-187.
7. Andreasen, J.R., M.W. Jackwood, and D.A. Hilt. 1991.
Polymerase chain reaction amplification of fue genome of
infectious bronchitis virus. Avian Ois 35:216-220.
8. Beach, J.R., and O.W. Schalm. 1936. A filterable virus,
distinct from that of laryngotracheitis, fue cause of a respira-
tory disease of chicks. Poult Sci 15: 199-206.
9. Beaudette, F.R., and C.B. Hudson.1937. Cultivation afilie
virus of intectious bronchitis. J Am Vet Med Assoc 90:51-60.
10. Boursnell, M.E.G., T.D.K. Brown, I.J. Foulds, P.F. Green,
F.M. Tomley, and M.M. Binns. 1987. Completion of fue
sequence of fue genome of fue coronavirus avian infectious
bronchitis virus. J Gen ViroI68:57-77.
11. Box, P.G., H.C. Holmes, P.M. Finney, and R. Froymann.
1988. Intectious bronchitis in laying hens: The relationship
between hemagglutination inhibition antibody levels and
resistance to experimental challenge. Avian PathoI17:349-361.
12. Brown, T.T., Jr. 1981. Laboratory evaluation of selected
disintectants as virucidal agents against porcine parvovirus,
psuedorabies virus, and transmissible gastroenteritis vi-
rus. J Vet Res 42:1033-1036.
13. Brown, A.J., and C.D. Bracewell. 1988. Effect of repeated
infections of chickens with infectious bronchitis viruses on fue
specificity oftheir antibody responses. Vet Rec 122:207-208.
14. Brown, T.P., J.R. Glisson, G. Rosales, P. Villegas, and R.B.
Davis. 1987. Studies of avian urolithiasis associated with an
intectious bronchitis virus. Avian Ois 31 :629-636.
15. Bumstead, N., M.B. Huggins, and J.K.A. Cook. 1989.
Genetic differences in susceptibility to a mixture of avian
intectious bronchitis virus and Escherichia coli. Br Poult Sci
30:39-48.
16. Cavanagh, D. 1984. Structural characterization ofIBV gly-
coproteins. Adv Exp Med BioI173:95-I08.
17. Cavanagh, D.1995. Coronaviruses. In A.Z. Zuckerman, J.E.
Banatvala and J.R. Pattison (eds.). Principies and Practice of
Clinical Virology, 3rd ed. John Wiley and Sons, Chichester,
United Kin~dom, pp. 325-336.
(Capt/o18)
a 18 semanas de edad, y en el momento de la postura,
varan con el manejo de la granja y las necesidades de
control de la BI, as como de otras enfermedades del cria-
dero. En EVA, muchos pollos comerciales tipo huevo se
vacunan a intervalos de 8 a 10 semanasa lo largo del ciclo
de postura con virus M41 en el agua de bebida o mediante
aerosol.
.
18. Cavanagh, D., and P.J. Davis. 1987. Coronavirus IBV:
Relationshipsarnong recent Europeanisolates studied by
limited proteolysisof the virion glycopolypeptides.Avian
PathoI16:1-13.
19. Cavanagh, D., and P.J. Davis. 1992.Sequenceanalysisof
strains of avian intectious bronchitis coronavirus isolated
during the 1960sin the U.K. Arch ViroI130:471-6.
20. Cavanagh, D., P.J. Davis, and A.P.A. Mockett. 1988.
Amino acids within hypervariableregion 1 of avian coro-
navirus IBV (Massachusettsserotype) spike glycoprotein
are associatedwith neutralizationepitopes.Virus Res 11:
141-150.
21. Cavanagh, D., P.J. Davis, and J.K.A. Cook. 1992. Intec-
tious bronchitisvirus: Evidencefor recombinationwithin the
Massachusetts serotype.Avian Pathol21:401-408.
22. Cavanagh,D., P.J.Davis,J.K.A. Cook, D. Li, A. Kant, and
G. Koch.1992. Locationofthe aminoacid differencesin tlle
SI spike glycoproteinsubunitof closely relatedserotypesof
intectiousbronchitisvirus. Avian Pathol21:33-43.
23. Cavanagh, D., D.A. Brian, M.A. Brinton, L. Enjuanes,
K. V. Holmes, M.C. Horzinek, M.M.C. Lai, H. Laude,
P.G.W. Plagemann,H., S.G.Siddell,W. Spaan,F.Taguchi,
and P.J. Talbot. 1994. Revision of the taxonomy of the
Coronavirus,Torovirus and Arterivirus genera.Arch Virol
135:227-237.
24. Chubb, R.C. 1974.The effect afilie suppressionof circulat-
ing antibodyon resistanceto the Australianavian infectious
bronchitisvirus. ResVet Sci 17:169-173.
25. Chubb, R.C.1986. The detectionofantibody to avian infec-
tiousbronchitisvirus by the useofimmunofluorescencewith
tissuesectionsofnephritic kidneys.Aust Vet J 63:131-132.
26. Chubb, R.C., V. Huynh, and R. Law. 1987.The detection
of cytotoxicIymphocyteactivity in chickensinfectedwith in-
tectiousbronchitisvirus or towl pox virus. Avian Pathol 16:
395-405.
27. Chubb, R.C., V. Huynh, and R. Bradley. 1988.The induc-
tion and control of delayedtype hypersensitivityreactions
induced in chickens by infectious bronchitis virus. Avian
PathoI17:371-383.
28. Cook, J.K.A. 1984.The classificationof new serotypesof
infectious bronchitis vrus isolatedfrom poultry flocks in
Britain between1981and 1983.Avian PathoI13:733-741.
29. Cook, J.K.A., and M.B. Huggins. 1986. Newly isolated
serotypesof intectiousbronchitisvirus: Their role in disease.
Avian PathoI15:129-138.
30. Cook, J.K.A., H.W. Smith, and M.B. Huggins. 1986.lnfec-
tious bronchitisimmunity: Its study in chickensexperimen-
tally infectedwith mixturesofinfectious bronchitisvirus and
Escherichiacoli. J Gen Virol67: 1427-1434.
31. Cook,J.K.A.,A.J. Brown,and C.D. Bracewell. 1987.Com-
parisonofthe hemagglutinationinhibition test andthe serum
neutralizationtest in trachealorganculturesfor typing infec-
tious bronchitisvirus strains.Avian Pathol 16:505-511.
32. Cook, J.K.A., T.F. Davidson, M.B. Huggins, and P.I.
McLaul!hlan. 1991. Effect of in ovo bursectomvon tlle
 Bronquitisinfecciosa. 535

course of an intectious bronchitis virus intection in line C Comparative growth kinetic studies on avian intectious bron-
White Leghorn chickens. Arch ViroII18:225-234. chitis virus in difierent systems. J Comp Pathol 85:623-630.
33. Cook. J.K.A.. K. Otsuki. N.R. Da Silva Martins. M.M. 54. Darbyshire, J.H., J.G. Rowell, J.K.A. Cook, and R. W.
Ellis. and M.B. Huggins. 1992. The secretory antibody re- Peters. 1979. Taxonolnic studies on strains ofavian intectious
sponse ofinbred lines ofchickens to avian infectious bronchi- bronchitis virus using neutralization tests in tracheal organ
lis virus intection. Avian Pathol 21 :681-692. cultures. Arch Virol61 :227-238.
34. Cofia. M.F. 1969. Intracellular avian infectious bronchitis 55. Davelaar, F.G., and B. Kouwenhoven. 1976. Changes in lile
virus: Detection by tluorescent antibody techniques in nono- Harderian gland of the chicken tollowing conjunctival and
varian kidney cell culture. Avian Dis 13:540-547. intranasal intection with intectious bronchitis virus in one-and
35. Cofia. M.F.. and J.K. Peterson.1971. Adaptation and propa- 20-day cid chickens. Avian Pathol 5:39-50.
gation ofavian intectious bronchitis virus in embryonic turkey 56. Davelaar, F.G., and B. Kouwenhoven. 1980. Vaccination of
kidney cell cultures. Avian Dis 15:22-27. l-day-old broilers against intectious bronchitis by eye drop
36. Cofia. M.F.. and A.E. Ritchie. 1973. Serial passage of 3 application or coarse droplet spray and the etfect of revacci-
strains of avian intectious bronchitis virus in African Green nation by spray. Avian Pathol 9:499-510.
monkey kidney cells (VERa). Avian Dis 17:697-704. 57. Davelaar, F.G., B. Kouwenhoven, and A.G. Burger. 1984.
37. Cowen, B.S.. and S.B. Hitchner. 1975. pH stability studies Occurrence and significance of intectious bronchitis virus
with avian intectious bronchitid virus (Coronavirus) strains. variant strains in egg and broiler production in the Nelller-
J. ViroI15:430-432. lands.VetQ6:]14-120.
38. Cowen. B.S.. R.F. Wideman. H. Rothenbacher. and M.O. 58. Davies, H.A., and M.R. Macnaughton. 1979. Comparison of
Braune. 1987. An outbreak of avian urolithiasis on a large lile morphology ofthree coronaviruses. Arch Vi rol 59:25-33.
con1mercial egg t'arm. Avian Dis 31 :392-397. 59. Davies, H.A., R.R. Dourmashkin, and M.R. Mac-
39. Cowen. B.S.. R.F. Wideman. M.O. Braune. and naughton. 1981. Ribonucleoprotein ofavian intectious bron-
R.L. Owen. 1987. An intectious bronchitis virus isolated chitis virus. J Gen Virol 53:67-74.
trom chickens experiencing a urolithiasis outbreak.I.ln vitro 60. Drury, L.N., W.C. Patterson, and C.W. Beard. 1969. Ven-
characterization studies. Avian Dis 31-878-883. tilating poultry houses with filtered air under positive pressure
40. Crinion. R.A.P. 1972. Egg quality and production tollowing to prevent airborne diseases. Poult Sci 48: 1640-1646.
infectious bronchitis virus exposure at one day old. Poult Sci 61. DuBose, R.T. 1967. Adaptation ofllle Massachusetts strain
51:582-585. of intectious bronchitis virus to turkey embryos. Avian Dis
41. Crinion. R.A.P.. and M.S. Hofstad.1972. Pathogenicity of 11 :28-38.
tour serotypes of avian infectious bronchitis virus tor the 62. Eck, J.H.H. van. 1983. Efiects ofexperimental infection of
oviduct of young chickens of various ages. Avian Dis towl with EDS'76 virus, infectious bronchitis virus, and/or
16:351-363. fowl adenovirus on laying performance. Vet Q 5: 11-25.
42. Crinion. R.A.P.. R.A. Ball. and M.S. Hofstad.1971. Abnor- 63. Estola, T. 1966. Studies on the intectious bronchitis virus
malities in laying chickens tollowing exposure to intectious of chickens isolated in Finland with reference to the sero-
bronchitis virus at one day old. Avian Dis 15:42-48. logical survey of its occurrence. Acta Vet Scand (Suppl)
43. Csermelyi. M., R. Thijssen. F. Orthel. A.G. Burger. B. ]8:1-] 1].
Kouwenhoven. and D. Lutticken. 1988. SerologicaJ classi- 64. Estola, T.1967.Sensitivityofsucklingmicetovariousstrains
fication of recent intectious bronchitis virus isolates by the of intectious bronchitis virus. Acta Vet Scand 8:86-87.
neutralization of immunofluorescent toci. Avian Pathol 65. Fulton, R.M., W.M. Reed, and H.L. Thacker. 1993. Cellu-
17:139-148. lar responses of the respiratory tract of chickens to infection
44. Cumming. R.B. 1963. Intectious avian nephrosis (uraemia) with Massachusetts 41 and Australian T intectious bronchitis
in Australia. Aust Vet J 39:145-147. viruses. Avian Dis 37:951-960.
45. Cumming. R.B. 1969. The control of avian infectious bron- 66. Geilhausen, H.E., F.B. Ligon, and P.D. Lukert. 1973. The
chitis/nephrosis in Australia. Aust Vet J 45:200-203. pathogenesis ofvirulent and avirulent avian intectious bron-
46. Cumming. R.B. 1970. Studies on Australian infectious bron- chitis virus. Arch Gesamte Virustorsch 40:285-290.
chitis virus IV. Apparent t'arm-to-farm airbome transmis- 67. Gelb, J., Jr. 1989. Infectious bronchitis. In H.G. Purchase,
sion ofintectious bronchitis virus. Avian Dis 14:191-195. L.H. Arp, C.H. Domermuth, and J.E. Pearson (eds.). A Labo-
47. Cunningham. C.H. 1970. Avian infectious bronchitis. Adv ratory Manual tor the Isolation and Identification of Avian
Vet Sci Comp Med 14:105-148. Pathogens. 3rd ed. American Association of Avian Patholo-
48. Cunningham. C.H.. M.P. Spring, and K. Nazerian.1972. gists, Kennett Square, PA, pp. 124-127.
Replication of avian infectious bronchitis virus in African 68. Gelb, J., Jr., and S.L. Killian. 1987. Serum antibody re-
Green monkey kidney cell line VERa. J Gen Virol 16: sponses of chickens tollowing sequential inoculations with
423-427. difterent intectious bronchitis virus serotypes. Avian Dis
49. Darbyshire. J.H. 1978. Organ culture in avian virology: A 3]:513-522.
review. Avian Pathol 7:321-335. 69. Gelb, J., Jr., P.A. Fries, C.K. Crary, Jr., J.P. Donahoe,
50. Darbyshire. J.H. 1980. Immunity to avian infectious bron- and D.E. Roessler. 1987. Sentinel bird approach to isolat-
chitis virus. In M.E. Rose, L.N. Payne, and B.M. Freeman ing infectious bronchitis virus. J Am Vet Med Assoc
(eds.). Avian Immunology. British Poultry Science, Edin- ]90:1628.
burgh, Scotland, pp. 205-226. 70. Gentry, R.F., and M.O. Braune. 1972. Prevention ofvirus
51. Darbyshire. J.H. 1985. A clearance test to assess protection inactivation during drinking water vaccination of poultry.
in chickens vaccinated against avian infectious bronchitis PoultSci 51:1450-1456.
virus. Avian PathoI14:497-508. 71. Gillette, K.G.1973. Plaque tormation by infectious bronchi-
52. Darbyshire. J.H.. and R.W. Peters. 1985. Humoral anti- lis virus in chicken embryo kidney cell cultures. Avian Dis
body response and assessment of protection following ] 7:369-378.
primary vaccination of chicks with maternally derived an- 72. Glahn, R.P., R.F. Wideman, Jr., and B.S. Cowen. 1989.
tibody against avian intectious bronchitis virus. Res Vet Sci arder of exposure to high dietary calcium and Gray strain
38:14-21. intectious bronchitis virus alters renal tunction and the inci-
53. Darbvshire. J.H., J.K.A. Cook. and R.W. Peters. 1975. dence ofurolithiasis. Poultrv Sci 6&:119.1-1204
536 . Enfermedades de las aves
73. Gough, R.E., and O.J. Alexander. 1978. Comparison of
serological tests tor the measurement ofthe primary immune
response to avian intectious bronchitis virus vaccincs. Vet
MicrobioI2:289-301.
74. Gough, R.E., C.J. Randall, M. Oagless, O.J. Alexander,
W.J. Cox, and O. Pearson. 1992. A "new" strain ofinfec-
tious bronchitis virus infecting domestic fowl in Great Britain.
Vet Rec 130:493-494.
75. Hanson, L.E., F.H. White, and J.O. Alberts.1956.lnterter-
ence between Newcastle disease and infectious bronchitis
viruses. Am J Vet Res 17:294-298.
76. Hawkes, R.A., J.H. Oarbyshire, R.W. Peters, A.P.A.
Mockett, and O. Cavanagh. 1983. Presence ofviral antigens
and antibody in the trachea of chickens infected with avian
infectious bronchitis virus. Avian PathoI12:331-340.
77. Hitchner, S.B., and P.G. White.1955. Growth curve studies
ofchick embryo propagated infectious bronchitis virus. Poult
Sci 34:590-594.
78. Hofstad, M.S. 1981. Cross-immunity in chickens using seven
isolatesofavian intectious bronchitis virus. Avian Ois 25:650-654.
79. Hofstad, M.S. 1984. Avian infectious bronchitis. In M.S.
Hotstad, H.J. Barnes, B. W. Calnek, W.M. Reid, and H. W.
Yoder, Jr. (eds.). Oiseases of Poultry, 8th ed. lowa State
University Press, Ames, lA, pp. 429-443.
80. Hofstad, M.S., and H. W. Yoder, Jr. 1966. Avian infectious
bronchitis-virus distribution in tissues of chicks. Avian Ois
10:230-239.
81. Holmes, H.C.1973. Neutralizing antibody in nasal secretions
of chickens tollowing administration of avian infectious bron-
chitis virus. Arch Gesamte Virusforsch 43:235-241.
82. Hopkins, S.R. 1974. Serological comparisons of strains of
infectious bronchitis virus using plaque purified isolants.
Avian Dis 18:231-239.
83. Hopkins, S.R., and C.W. Beard.1985. Studies on methods
for determining the efficacy of oil emulsion vaccines
against intectious bronchitis virus. J Am Vet Med Assoc
187:305.
84. Hopkins, S.R., and H.W. Yoder, Jr. 1986. Reversion to
virulence of chicken passaged infectious bronchitis vaccinc
virus. Avian Dis 30:221-223.
85. Ignjatovic, J., and L. Gam. 1994. The SI glycoprotein but
not the N or M proteins of avian infectious bronchitis virus
induces protection in vaccinated chickens. Arch Virol
138:117-134.
86. Ignjatovic, J., and P.G. Mcwaters. 1991. Monoclona! anti-
bodies to three structural proteins of avian infectious bronchitis
virus: Characterization of epitopes and antigenic differentia-
tion of Australian strains. J Gen Viro! 72:2915-2922.
87. Jackwood, M.W., H.M. Kwon, and O.A. Hilt.1992. Infec-
tious bronchitis virus detection in allantoic tluid using tlle
polymerase chain reaction and a ONA probe. Avian Ois
36:403-409.
88. Janse, M.E., O. Van Rooselaar, and G. Koch. 1994. Leu-
kocyte subpopulations in kidney and trachea of chickens
infected with infectious bronchitis virus. Avian Pathol 23:
513-523.
89. Jia, W., K. Karaca, C.R. Parrish, and S.A. Naqi.1995. A
novel variant of avian infectious bronchitis virus resulting
from recombination among three different strains. Arch Viro!
140:259-271.
90. Johnson, R.B., and W.W. Marquardt.1975. The neutraliz-
ing characteristics of strains of intectious bronchitis virus as
measured by the constant virus variable serum method in
chicken tracheal cultures. Avian Ois 19:82-90.
91. Jones, R.C., and A.G. Ambali. 1987. Re-excretion oran
enterotropic infectious bronchitis virus by hens at point of
lay after experimental infection at day old. Vet Rec
120:617-620.
(Captulo 18)
92. Jordan, F.T. W., and T.J. Nassar.I973. The combined influ-
ence of age of embryo and temperature and duration of
incubation on fue replicaton and yield of avian infections
bronchitis (lB) virus in fue developing chick embryo. Avian
Pathol 2:279-294.
93. Jungherr, E.L., T. W. Chomiak, and R.E. Luginbuhl. 1956.
Irnmunologic differences in strains of infectionus bronchitis.
Proc 60th Annu Meet OS Livestock Sanit Assoc, pp. 203-209.
94. Kant, A., G. Koch, O.J. van Roozelaar, J.G. Kusters, J.G.
Poelwijk, and B.A.M. van dcr Zeijst. 1992. Location of
antigenic sites defined by neutralizing monoclonal antibodies
on the SI avian infectious bronchitis virus glycopolypeptide.
J Gen Virol 73:591-596.
95. Karaca, K., and S. Naqi. 1993. A monoclonal antibody-
based ELISA to detect serotype-specific infectious bronchitis
virus antibodies. Vet MicrobioI34:249-257.
96. Karaca, K., S.A. Naqi, P. Palukatis, and B. Lucio. 1990.
Serological and molecular characterization of three enteric
isolates of infectious bronchitis virus of chickens. Avian Ois
34:899-904.
97. Karaca, K., S. Naqi, and J. Gelb. 1992. Production and
characterization of monoclonal antibodies to three infectious
bronchitis virus serotypes. Avian Ois 36:903-915.
98. King, O.J. 1984. Observations on the preparation and stabil-
ity of infectious bronchitis virus hemagglutination antigen
from virus propagated in chicken embryos and chicken kidney
cell cultures. Avian Ois 28:504-513.
99. King, O.J. 1988. A comparison ofinfectious bronchitis virus
hemagglutination-inhibition test procedures. Avian Dis
32:335-341.
IDO. King, 0..1., and S.R. Hopkins. 1983. Evaluation of the
hemagglutination inhibition test tor measuring the response
of chickens to avian infectious bronchitis virus vaccination.
AvianDis27:100-112.
101. King, O.J., and S.R. Hopkins. 1984. Rapid serotyping of
intectious bronchitis virus isolates with fue hemagglutination
inhibition test. Avian Dis 28:727-733.
102. Klieve, A.V., and R.B. Cumming. 1988. Immunity and
cross-protection to nephritis produced by Australian intec-
tious bronchitis viruses used as vaccines. Avian Pathol
17:829-839.
103. Klieve, A.V., and R.B. Cumming.1988.lntectious bronchi-
tis: Safety and protection in chickens with maternal antibody.
Aust Vet J 65:396-397.
104. Koch, G., L. Hartog, A. Kant, and O.J. van Roozelaar.
1990. Antigenic domains on fue peplomer protein of avian
infectious bronchitis virus: Correlation with biological func-
tions. J Gen ViroI71:1929-1935.
105. Kusters, J.G., H.G.M. Neisters, N.M.C. Bleumink-Pluym,
F.G. Oavelaar, M.C. Horzinek, and B.A.M. van der Zeigst.
1987. Molecular epidemiology of infectious bronchitis virus
in the Netherlands. J Gen Virol 68:343-352.
106. Kusters, J.G., H.G.M. Niesters, J.A. Lenstra, M.C. Horzi-
nek, and B.A.M. van der Zeijst. 1989. Phylogeny of anti-
genic variants of avian coronavirus IBV. Virology
169:217-221.
107. Kusters, J.G., E.J. Jager, H.G.M. Niesters, and B.A.M.
van der Zeijst. 1990. Sequence evidence tor RNA recombi-
nation in field isolates of avian coronavirus infectious bron-
chitis virus. Vaccine 8:605-608.
108. Kwon, H.M., M.W. Jackwood, and J. Gelb, Jr. 1993.
Difterentiation of intectious bronchitis virus serotypes using
polymerase chain reaction and restriction fragment length
polymorphism analysis. Avian Dis 37:194-202.
109. Kwon, H.M., M.W. Jackwood, T.P. Brown, and O.A. Hilt.
1993. Polymerase chain reaction and a biotin-labelled ONA
probe for detection of infectious bronchitis virus in chickens.
Avian Ois 37:149-156.

110. Lai, M.M.C.,C.-L. Liao, Y.-J.Lin, and X. Zhang.1994.
Coronavirus: Howa large RNA viral genome is replicated and
transcribed.lnfectAgents Dis 3:98-105.
111. Lambrechts, C., M. Pensaert, and R. Ducatelle. 1993.
Challenge experiments to evaluate cross-protection induced
at fue trachea and kidney level by vaccine strains and Belgian
nephropathogenic isolates ofavian infectious bronchitis virus.
Avian Pathol 22:577-590.
112. L, D., and D. Cavanagh. 1988. Coronavirus IBV-induced
membrane fusion occurs at near-neutral pH. Arch Virol
122:307-316.
113. Ln,Z.,A.Kato, Y. Kudou,andS. Veda. 1991. A newtyping
method for fue avian intectious bronchitis virus using polym-
erase chain reaction and restriction enzyme fragment length
polymorphism. Virology 116:19-31.
114. Lin, Z., A. Kato, Y. Kudou, K. Vmeda, and S. Veda. 1991.
Typing of recent infectious bronchitis virus isolates causing
nephritis in chickens. Arch Viro1120: 145-149.
115. Loomis, L.N., C.H. Cunningham, M.L. Gray, and
F. Thorp, Jr. 1950. Pathology of the chicken embryo
infected with infectious bronchitis virus. Am J Vet Res
11:245-251.
116. Lucio, B., and J. Fabricant. 1990. Tissue tropism of three
cloacal isolates and Massachusetts strain of infectious bron-
chitis virus. Avian Dis 34:865-870.
117. Lukert, P.D. 1965. Comparative sensitivities of embryonat-
ing chicken's eggs and primary chicken embryo kidney and
liver cell cultures to infectious bronchitis virus. Avian Dis
9:308-316.
118. Lukert, P.D. 1980. Infectious bronchitis. In S.B. Hitchner,
C.H. Domermuth, H.G. Purchase, and J.E. Williams (eds.).
Isolation and Identification of Avian Pathogens, 2nd ed.
American Association of Avian Pathologists, Kennett Square,
PA, pp. 70-72.
119. Macdonald,J.W., and D.A. McMartn.1976. Observations
on the eftects of the H52 and HI20 vaccine strains of fue
intectious bronchitis virus in fue domestic fowl. Avian Pathol
5:157-173.
120. Macnaughton, M.R., H.J.Hasony, M.H. Madge, and S.E.
Reed. 1981. Antibody to virus components in volunteers
experimentally infected with human coronavirus 229E
group viruses. Infect Immun 31 :845-849.
121. Marquardt, W.W., D.B. Snyder, and B.A. Schlotthober.
1981. Detection and quantification of antibodies to infectious
bronchitis virus by enzyme-linked immunosorbent assay.
Avian Dis 25:713-722.
122. Meulemans, G., M.C. Carlier, M. Gonze, P. Petit, and M.
Vandenbroeck, 1987. Incidence, characterization. and pro-
phylaxis of nephropathogenic avian infectious bronchitis vi-
ruses. Vet Rec 120:205-206.
123. Miller, L., and V.J. Yates. 1968. Neutralization of infec-
tious bronchitis virus by human sera. Am J. Epidemiol
88:406-409.
124. Mockett, A.P.A., J.K.A. Cook, and M.B. Huggins. 1987.
Maternaly-derived antibody to infectious bronchitis virus: Its
detection in chick trachea and serum and its role in protection.
Avian PathoI16:407-416.
125. Naqi, S.A. 1990. A monoclonal antibody-based immunoper-
oxidase procedure for rapid detection of infectious bronchitis
virus in infected tissues. Avian Diseases 34:893-898.
126. Naqi, S.A., K. Karaca, and B. Bauman. 1993. A monoclonal
antibody-based antigen capture enzyme-linked immunosor-
bent assay tor identification of intectious bronchitis virus
serotypes. Avian PathoI22:555-564.
127. Otsuki, K., and M. Tsubokura. 1981. Plaque formation
by avian infectious bronchitis virus in primary chick em-
bryo fibroblast cells in fue presence of trypsin. Arch Virol
70:315-320.
Bronquitisinfecciosa. 537
128. Otsuki, K., H. Yamamoto,and M. Tsubokura. 1979.Studies on
avian infectious bronchitis virus (BV) l. ResistanceoflBV to
chemical and physical trealments. Arch Virol 60:25-32.
129. Otsuki, K., K. Noro, H. Yamamoto, and M. Tsubokura.
1979. Studieson avian infectioos bronchitis virus (IBV) 2. Propa-
gation oflBV in several cultured cells. Arch Virol 60: 115-122.
130. Otsuki, K., T. Nakamura, Y. Kawaoka, and M.
Tsubokura. 1988. Interferon induction by several strains of
avian intectious bronchitis virus. a coronavirus, in chickens.
Acta Virol 32:55-59.
131. Otsuki, K., M.B. Huggins, and J.K.A. Cook. 1990. Com-
parison of fue susceptibility to infectious bronchitis virus
infection of two inbred lines of White Leghorn chickens.
Avian PalhoI19:467-475.
132. Parr, R.L., and E.W. Collisson. 1993. Epitopes on fue spike
protein of a nephropathogenic strain of infectious bronchitis
virus. Arch ViroI133:369-383.
133. Pensaert, M., and C. Lambrechts. 1994. Vaccination of
chickens against a Belgian nephropathogenic strain of infec-
tious bronchitis virus BI648 using attenuated homologous
and heterologous strains. Avian Pathol 23:631-41.
134. Powell, P.C. 1987. Immune mechanisms in infections of
poultry. VellmmunollmmunopatlloI15:87-113.
135. Ratanasethakul, C., and R.B. Cumming. 1983. The effect
of route of intection and strain of virus on fue pathology of
Australian intectious bronchilis. Ausl Vet J 60:209-213.
136. Ratanasethakul,C.,and RB.Cumming.I983.lmmunerespon-
se ofchickens to various rouleS of administration of Aostralian
infectious bronchitis vaccine. Aust Vet J 60:214-216.
137. Riddell, C. 1987. Avian Histopathology. American Associa-
tion of Avian Patholology. Kennett Square, fA.
138. Rosenberger, J.K., and J. Gelb, Jr. 1987. Response of
severa! avian respiratory viruses as affected by infectious
bursal disease virus. Avian Dis 22:95-105.
139. Rosenberger, J.K., S.S. Cloud, M. Murphy, J. Gelb, Jr., E.
Odor, M. Salem, and C. Pope. 1992. Characterization of
several infectious bronchitis virus isolates obtained from Del-
marva broilers. frac 64th Northeaslern Conf Avian Dis, The
Pennsylvania State University, University Park. PA, p. 13.
140. Schalk, A.F., and M.C. Hawn. 1931. An apparently new
respiratory disease of baby chicks. J Am Vel Med Assoc
78:413-422.
141. Schultze, B., D. Cavanagh, and G. Herrler. 1992. Neu-
raminidase treatrnent of avian infectious bronchitis coro-
navirus reveals a hemagglutinin activity that is dependent on
sialic acid-containing receptors on erythrocytes. Virology
189:792-794.
142. Siddell, S.G. (ed.). 1995. The Coronaviridae. Plenum Press,
New York.
143. Siller, W.G. 1981. Renal pathology of the twl: A review.
Avian PathoII0:187-262.
144. Smith, H.W., J.K.A. Cook, and Z.E. Parsell. 1985. The
experimental infection of chickens with mixtures of infec-
lious bronchitis virus and Escherichia coli. J Gen Virol
66:777-786.
145. Spackman, D., and I.R.D. Cameron. 1983.lsolation of infec-
tious bronchitis virus from pheasants. Vet Rec 113:354-355.
146. Stern, D.F., and B.M. SeCtoR. 1982. Coronavirus proteins:
Biogenesis of avian intectious bronchitis virus virion proteins.
J ViroI44:794-803.
147. Stone, H.D., M. Brugh, S.R. Hopkins, H.W. Yoder, and
C.W. Beard. 1978. Preparation of inactivated oil-emulsion
vaccines with avian viral or mycoplasma antigens. Avian Dis
22:666-674.
148. Thompson, G., S.A. Naqi, and B. Bauman. 1993. Respira-
tory immunity to IBV in immunocompetent and immunocom-
promised chickens. frac Xth Int Congr World Vet Poultry
Assoc, Sydney, Australia, p. 178.
538 . Enfermedades de las aves
149. Thornton, D.H., and J.C. Muskett. 1975. Effect of infec-
tious bronchitis vaccination on the performance oflive New-
castle distase vaccine. Vet Rec 96:467-468.
150. Tirnms, L.M., and C.D. Bracewell.1981. Cell mediated and
humoral immune response of chickens to live infectious bron-
chitis vaccines. Res Vet Sci 31: 182-189.
151. Tirnrns, L.M., and C.D. Bracewell.1983. Cell mediated and
humoral immune response of chickens 10 inactivated oil-emul-
sion intectious bronchitis vaccine. Res Vet Sci 34:224-230.
152. Tornley, F.M., A.P.A. Mockett, M.E.G. Boursnell, M.M.
Binns, J.K.A. Cook, T.D.K. Brown, and G.L. Srnith.
1987. Expression ofthe infectious bronchitis virus spike
protein by recombinant vaccinia virus and induction of
neutralizing antibodies in vaccinated mice. J Gen Viro!
68:2291-2298.
153. Van Roekel, H., M.K. Clarke, K.L. Bullis, O.M. Olesiuk,
and F.G. Sperling. 1951.1nfectious bronchitis. Am J Vet Res
12: 140-146.
154. Wadey, C.N., and J. T. Faragher.1981. Australian intectious
bronchitis viruses: Identification of nine subtypes by a neu-
tralization test. Res Vet Sci 30:70-74.
155. Wainright, P.O., P. Villegas, M. Brugh, and P.D. Lukert.
1989. Characterization of infectious bronchitis virus using
monoclonal antibodies. Avian Dis 33:482-490.
156 Wakenell. P.S.. and J.M. Sharrna. 1986. Chicken embrvonal
(Captulo 18)
vaccination with avian intectious bronchitis virus. Am J Vet
Res 47:933-938.
157. Wang, L., D. Junker, and E.W. Collisson. 1993. Evidence
of natural recombination within the S 1 gene of infectious
bronchitis virus. Virology 192:710-716.
158. Wang, L., D. Junker, L. Hock, E. Ebiary,and E.W.Collisson.
1994. Evolutionary implications of genetic variations in t11eSI
gene ofintectious bronchitis virus. Virus Res 34:327-338.
159. Wege, H.,St. Siddell,and V. ter Meulen. 1982. Thebiology
and pathogenesis of coronaviruses. Curr Top Microbiol Im-
munoI99:165-200.
160. Winterfield, R. W., and S.B. Hitchner. 1962. Etiology of an
intectious nephritis-nephrosis syndrome of chickens. Am J
Vet Res 23:1273-1279.
161. Winterfield, R.W., A.M. Fadly, and A.A. Bickford. 1972.
The immune response to intectious bronchitis virus deter-
mined by respiratory signs, virus infection, and his-
topat11ologicallesions. Avian Dis 16:260-269.
162. Yagyu, K., and Ohta, S. 1990. Detection ofintectious bron-
chitis virus antigen from experimentally intected chickens by
indirect immunotluorescent assay with monoclonal antibody.
Avian Dis 34:246-252.
163. Zwaagstra, KA., B.A.M. van der Zeijst, and J.G. Kusters.
1992. Rapid detection and identification of avian intectious
bronchitis virus. J Clin Microbiol 30:79-84.
 INTRODUCCiN
la laringotraqueitis (LT) es una infeccin viral de las vas
respiratorias de pollos que puede resultar en prdidas graves
en la productividad debidas a mortalidad, menor produccin
de huevo o ambas. Las formas epizoticas graves de la
infeccin se caracterizan por signos de depresin respi-
ratoria, boqueo, espectoracin de moco sanguinolento y
alta mortalidad. En los paises industriales en desarrollo se
encuentran formas enzoticas leves de la infeccin y
se manifiestan de manera variada como traqueitis mucoide,
sinusitis, conjuntivitis, intranquilidad general y baja morta-
lidad. El virus de la laringotraqueitis (LTV) es un patgeno
seleccionado normalmente para su exclusin en parvadas de
pollos libres de patgeno especifico.
HISTORIA
En 1925 (98), se describi por primera vez la enfermedad,
pero ciertos informes indican que pudo haber existido desde
antes (10,56). Se le ha identificado como laringotraquetis,
laringotraquetis infecciosa y difteria aviar; algunos de los
primeros investigadores tambin se referan a la enfermedad
como bronquitis infecciosa. En 1930 se utiliz el trmino
laringotraquetis (11, 47) Y en 1931 se adopt la denomi-
nacin de laringotraquetis infecciosa por el Specia/ Com-
mittee on Pou/try Diseases o/ the American Veterinary
Medica/ Association. Beaudette (13), fue el primero en de-
mostrar que la causa de LT era un virus filtrable. La larin-
gotraquetis tambin fue la prmera enfermedad viral
importante para la cual se desarroll una vacuna eficaz (65).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
En gran parte de los pases se ha identificado al virus de la
laringotraquetis y permanece como una enfermedad seria
donde se desarrollan poblaciones aviares susceptibles, en
especial en grandes cantidades (18). Por lo general, en zonas
de gran produccin y grandes concentraciones de aves,
como EVA, Europa, China, suroeste de Asia y Australia, la
enfermedad se encuentra bien controlada en parvadas
de ponedoras, esto se logra mediante el uso de vacunas de
virus vivos modificados. Para la produccin intensiva
de pollos de engorda, el breve ciclo de crecimiento y el
uso frecuente de cuarentena en los sitios, pueden reducir
la necesidad de vacunacin profilctica. En los pases en
desarrollo, los virus de LT han tendido a persistir como
infecciones endmicas en parvadas de traspatio y en pollos
ornamentales.
. ETIOLOGA
Clasificacin
El virus de la laringotraquetis seclasifica como un miembro
de la familia Herpesviridae en la subfamilia Alphaherpes-
virinae. El virus se identifica de manera taxonmica como
Gallid herpesvirus 1 (122).
Morfologa
Las micrografias electrnicas de los cultivos celulares de
embriones de pollo infectados con LTV, demuestran la
presencia de partculas virales icosadricassimilares al virus
herpes simple. Watrach y colaboradores (142) describieron
que las nucleocpsides hexagonales el LTV eran de 80 a 100
nm de dimetro. Las nucleocpsides tienen simetra icosa-
drca y estn compuestas por 162 capsmeros alargados y
huecos (figura 19-1) (35, 142). La partcula viral completa
tiene un dimetro de 195 a 250 nm y consiste en una
539
540 . Enfermedades de las aves
envolturairregular quecubrea la nucleocpside.La envol-
tura contienefinas proyeccionesque representanespiculas
de glucoproteinaviral en su superficie.
Composicin qumica
El cido nucleico del LTV est compuesto de DNA, con una
densidad fluctuante de 1.704 g/mL, un valor consistente con
aqullos de otros herpesvirus (109). El peso molecular del
DNA del LTV es de aproximadamente 100 x 106, con
el genoma de dos formas isomricas (92,94). El DNA del
virus de la laringotraquetis tiene una proporcin de guanina
ms citosina de 45% (109), el cual es menor que el de
muchos otros herpesvirus animales. El genoma del DNA
consta de una molcula lineal de doble tira de 155 kb,
compuesto de segmentos largo y corto nicos flanqueados
por repeticiones invertidas (74,95). Los datos de la secuen-
cia provenientes del gen de la timidina cinasa de LTV y de
los genes traslapantes corriente arriba, muestran homologa
de DNA entre el LTV y varios otros alfaherpesvirus (48,83).
Las glucoprotenas del virus, al igual que otros herpesvirus,
originan las respuestas humoral estimulante e inmunitaria
mediada por clulas. York y colaboradores han informado
de cinco principalesglucoprotenas de envoltura, con pesos
moleculares de 205, 160, 115,90 Y 60 kD (153, 155), que
son los principales inmungenos de LTV. En varios labora-
torios se desarrolla la caracterizacin detallada de las glu-
Figura 19-1. Micrografa electrnica del virus de la laringotraquetis. Los agregados de partculas virales forman un cuerpo
de inclusin en el ncleo de clulas renales de embrin de pollo cultivadas. Obsrvense las acumulaciones perifricas de
cromatina y el material amorfo localizado de manera central; este ltimo forma parte del cuerpo de inclusin. 18500x
IWatrach \
(Captulo 19)
coprotenasde LTV; se ha secuenciadogB, gC, gD, gX, gK
y el nico gp60 de LTV (vase 7).
Replicacin vira!
La replicacin del virus de la laringotraquetis parece ser si-
milara la de otros alfavirus, como el virus de la seudorrabia
y herpes simple (110, 49, 123). El virus inicia la infeccin
mediante la adherencia a los receptores celulares, seguida
por la fusin de la envoltura con la membrana plasmtica
de la clula husped. Se libera la nucleocpside hacia el
citoplasma y se transporta hacia la membrana nuclear; a
partir de la nucleocpside se libera el DNA viral y migra al
ncleo a travs de los poros nucleares. Dentro del ncleo se
desarrolla la transcripcin y replicacin del DNA viral.
La transcripcin del DNA del LTV se lleva a cabo en
una cascadaordenada de manera secuencial y muy regulada,
similar a la de otros alfaherpesvirus (64, 110). Se producen
casi 70 protenas codificadas por el virus; varias son enzi-
mas y protenas fijadoras de DNA que regulan la replicacin
del DNA viral, pero gran parte son protenas virales estruc-
turales. La replicacin del DNA viral se desarrolla por
medio de un mecanismo en crculo, con la formacin de
concatmeros (15). Los concatmeros de DNA se desdo-
blan en unidades monomricas y son empacados dentro de
nucleocpsides preformadas en el ncleo. Las nucleocpsi-
des llenas de DNA adquieren una envoltura al migrar por

las lminas internas de la membrananuclear(49). Entonces,las
particulas envueltas migran a travs del reticulo endopls-
mico y se acumulan en las vacuolas del citoplasma (49).
Los viriones envueltos se liberan de la membrana vacuolar
mediante lisis celular o por medio de fusin y exocitosis.
Resistencia a agentes quimicos y fsicos
La infectividad del LTV envuelto es sensible a los efectos y
a los agentes lipolticos como el clorofonno y otros (42,
101). La infectividad del virus de la laringotraquetis sobre-
vive durante varios meses, cuando se le almacena a 4 C en
diluentesadecuadoscomo el glicerol o el caldo nutritivo.
Se ha infonnado que vara de manera considerable la ter-
moestabilidad de la infectividad de LTV; se ha comunicado
que sta se inactiva rpidamente por medio de calor cuando
se expone a 55 C durante 15 minutos o a 38 C por 48 horas
(vase, 78). Sin embargo, Meulemansy Halen (101) encon-
traron que se retuvo 1% de infectividad de una cepa belga
luego de l hora a 56 C. Benton y Cover infonnaron que en
44 horas a 37 C, se destruye a LTV en tejidos traqueales en
cadveres de pollo o en membranas corioalantoicas (MCA),
luego de cinco horasa 25 C (32). No obstante,estosresultados
tienen mucha variabilidad con varios infonnes tempra-
nos (78), que indicaban de la capacidad de la infectividad
de LTV para sobrevivirenexudadostraquealesy cadveres
de pollo por periodos de lOa 100 das a una temperatura
ambiente de 13 a 23 C. Se requieren estudios adicionales
para resolver estas discrepancias.
Una solucin de cresol a 3% o leja a 1%, inactivar a
LTV en menos de un minuto; las superficies de las mesasde
laboratorio pueden descontaminarse con facilidad por me-
dio de yodforos comerciales o mezclas de halgeno-deter-
gente. Algunas pruebas recientes con perxido de hidrgeno
microaerosolizado, indican que se logr la inactivacin total
de la infectividad de LTV con vapor de perxido de hidr-
geno a 5%, como un fumigante para equipo de las naves
avcolas (104).
Clasificacin de las cepas
Las cepas del virus de la laringotraquetis varan en viru-
lencia para pollos (32, 78,111,112), virulencia paraembrio-
nes de pollo (71), tamafto y morfologa de las placas en
cultivos celulares (125) y morfologa y tamafto de placas
en MCA de huevos de embrin de pollo (112). Las cepasde
LTV que se desarrollan de manera natural, varan en su
virulencia desde cepas de alta virulencia que originan gran
morbilidad y mortalidad en los pollos expuestos, hasta
cepas de virulencia baja que ocasionan infeccin leve a
inaparente (32, 78, 111, 112). Las cepas de LTV parecen ser
antignicamente homogneas con base en pruebas de neu-
tralizacin de virus e inmunotluorescencia y estudios de
proteccin cruzada (32, 133); sin embargo, se ha su-
gerido una variacin antignica menor entre cepas, por me-
dio del hallazgo de que algunas cepas son neutralizadas
de manera deficiente por un antisuero heterlogo (112,
125, 133).
La diferenciacin de las cepas de LTV de virulencia
variable, en particular de los virus de tipo silvestre y los va-
cunales vivos modificados, es un problema prctico impor-
Laringotraquetis . 541
tanteoSe han identificado varios mtodos para diferenciar a
los virus L'rV, incluyendo el anlisis de la virulencia para
embriones de pollo (71), anlisis de la restriccin de la
endonucleasamediante DNA viral (51, 92, 95) y pruebas de
hibridacinde DNA (93). Como un sistemabiolgico para
diferenciar las cepasde LTV (71), se propuso a la valoracin
de los patrones de mortalidad en huevos de embrin de
pollo y los patrones de mortalidad se correlacionaron
de manera estrecha con la virulencia. Se ha demostrado
que el desdoblamiento por restriccin de la endonuclea-
sa del DNA viral y la separacin electrofortica de los
fragmentos de DNA, distinguen diferentes cepas de LTV
(92, 95). Se ha utilizado de manera extensa el anlisis de
restriccin de la endonucleasa del DNA de LTV en estudios
epidemiolgicos de brotes de campo, para diferenciar a
los virus de tipo silvestre de los vacunales vivos modificados
(4,51,84,86). La hibridacin recproca DNA:DNA, utili-
zando fragmentos clonados de DNA, tambin ha demostra-
do que discrimina cepas de LTV (93), pero se requieren de
ms pruebas adiconales para este mtodo.
Sistemas de husped de laboratorio
El virus de la laringotraqueitis puede propagarse en embrio-
nes de pollo y en una variedad de cultivos celulares aviares.
En los primeros, el virus origina la formacin de placas
opacas en la MCA, resultado de necrosis y reacciones de
tejido proliferativo (figura 19-2). Las placas en la membrana
corioalantoica, por lo general tienen bordes opacos y una
zona central deprimida de necrosis. Las placas se observan
a los dos das de posinoculacin (PI) y hay muertes embrio-
narias a los 2 a 12 das de PI. El tiempo de supervivencia de
los embriones inoculados, disminuye con los pasajesadicio-
nales en huevo (19, 21, 24).
El virus de la laringotraqueitis se ha propagado en una
variedad de cultivos celulares aviares, incluyendo hgado de
embrin de pollo (HEP), pulmn de embrin de pollo, rin
de embrin de pollo (REP) y cultivos celulares de rin de
pollo (27, 66, 100,99). Hughes y Jones (66) compararon
diferentes sistemas de huspedes de laboratorio, en busca
de eficiencia para el aislamiento y la propagacin de LTY.
Se encontr que las clulas HEP y RP eran los sistemas
de cultivo preferidos, ya que las clulas REP, las clulas de
pulmn de embrin de pollo y los embriones de pollo
embrionado con inoculacin en MCA resultan menos sen-
sibles. Se ha determinado que las clulas de fibroblasto de
embrin de pollo, las clulas Yero y las clulas originarias
de codorniz, son estratos deficientes para la propagacin del
virus de la laringotraqueitis (66, 129).
En cultivos celulares, la citopatologia vira! se puede
observar tan pronto como a las 4 a 6 horas de PI, con alta
multiplicidad de infeccin. La citopatologia consta de
mayor refractariedad e inflamacin de las clulas, des-
plazamiento de la cromatina y redondeamiento del nuclolo.
La fusin citoplsmica resulta en formacin de clulas
gigantes multinucleadas. Los cuerpos de inclusin intranu-
clear pueden detectarse a las 12 horas de PI, con la mayor
concentracin presentndose a las 30 a 36 horas de PI
(figura 19-3). En las clu!as multinucleadas se desarrollan
grandes vesculas citoplsmicas y se convierten en ms
basfilas conforme degenera la clula (118).
542 . Erifermedadesde las aves (Captulo 19)

Figura 19-2. Embrionesde pollo a los 14 das de edad. Embriny membranacorioalantoicanormales(derecha).Embrin

infectado con virus de la laringotraqueitis, de menor tamao y MCA tiene numerosos focos de proliferacin (izquierda).

El virus de la laringotraquetis puede propagarse tam- Varios investigadoresdescriben una forma de LT

bin en cultivos leucocitarios aviares. Al principio, se de- en faisanesy cruzasde faisanescon pollos (34, 65, 88).
mostr que LTV se replicaba en cultivos leucocitarios Winterfield y So (147) fueron capacesde inducir lesiones
aviares derivados de capas de leucocitos (28) y despus en las vas respiratoriassuperioresen pavosjvenes;tam-
se comprob que el virus se replicaba en cultivos de macr- bin informan del aislamientode LTV de la trqueade un
fagos obtenidos de mdula sea y bazo (23). Calnek y pavo real. Los fracasosprevios para infectar pavos (20,
colaboradores (26) determinaron que los cultivos de macr-
fagos eran tan susceptibles a la infeccin por LTV como las
clulas REP, pero result restringida la replicacin de gran
parte de las cepas de LTV examinadas. Tanto el genotipo
celular como viral, influyen el grado de restriccin de
la replicacin del virus. Otros tipos celulares, incluyendo
linfocitos, timocitos, capas de leucocitos y clulas T activa-
das, resultaron ya sea refractarios o casi refractarios a la
infeccin por LTV.
Recientemente se ha demostrado que LTV se replica
en clulas LMH, una lnea celular aviar continua que deriva
de un tumor heptico de pollo inducido qumicamente
(129). La propagacin de LTV en las clulas LMH requiere
de adaptacin; de este modo, no resultan adecuadas para
aquellos propsitos diagnsticos que impliquen aislamiento
primario. No obstante, pueden ser tiles para otros fines, por
ejemplo, en laboratorios de investigacin que estudian las
interacciones virus-clula-husped.

. PATOGNESISy EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
El pollo es el husped natural primario del LTV. Aunque la
enfermedad afecta a todas las edades, los signos ms carac-
tersticos se observan en aves adultas. La multiplicacin
viral se limita a los tejidos respiratoros con pequea o
ninguna evidencia de viremia (8,63).
Figura 19-3. Monoestrato de clulas renales de embrin de
pollo, 72 horas despus de la inoculacin con virus de larin-
gotraquetis. Se observan grandes clulas gigantes con
numerosos ncleos que poseen cuerpos de inclusin. May-
Grnwald-Giemsa, 320x.

131), indicaban una resistencia dependiente de la edad en
estasespecies.Estominos, gorriones, cuervos, gaviotas, patos,
palomas y gallina de Guinea parecen ser refractarios al LTV
(12, 22, 131), aunque se ha informado de la infeccin
experimental en patos, originando enfermedad subclinica y
seroconversin (148). Los huevos embrionados de pavos
y pollos son susceptibles a LTV; y, en grado menor,
los huevos de pato (78, 148); los huevos de gallina de
Guinea y de palomas no resultan adecuados.
Transmisin
Las vas naturales de entrada para el LTV son las vas
respiratorias altas y la ocular (13,14). La ingestin tambin
puede ser un modo de infeccin, aunque tal vez se requiera
de la exposicin del epitelio nasal luego de la ingestin
(121). La transmisin se desarrolla con mayor facilidad a
partir de aves infectadas de manera aguda, que a travs del
contacto con aves portadoras recuperadas clnicamente.
La infeccin por LTV de las vas respiratorias supe-
riores de pollos susceptibles es seguida por una intensa
replicacin viral. Varios estudios han confirmado de manera
independiente que el virus infectante suele encontrarse en
tejidos y secreciones traqueales a los 6 a 8 das de PI (8, 63,
114,121); el virus puede permanecer a muy bajas concen-
traciones hasta por 10 das de PI (145). No existe evidencia
clara de una fase virmica de la infeccin. La diseminacin
extratraqueal de LTV hacia los ganglios trigeminales, 4 a 7
das despusde la exposicin traqueal, se detect (8) en 40%
de los pollos expuestos a una cepa australiana de LTV. Desde
Alemania (81) se ha informado de la reactivacin de LTV
latente a partir de los ganglios trigeminales, 15 meses des-
Figura 19-4. Disnea exhibida por un pollo adulto, con laringotraquetis infecciosa Obsrvese el exudado sanguneo seco
alrededor de las narinas y a lo largo del pico inferior (flecha) (Munger)
Laringotraquetis . 543
pus de la vacunacin de una parvada. Williams y colabo-
radores (145), utilizando la tecnologa de PCR, confirmaron
recientementeque los ganglios trigeminales son el principal
sitio de latencia de LTV. Hughes y colaboradores(68) informa-
ron de la reexcrecin del virus de laringotraquetis a partir
de pollitos infectados de manera latente, luego del estrs de
la reubicacin de nave y del inicio de la reproduccin.
Una caracterstica principal de la persistencia de LT
consiste en una infeccin por LTV no aparente desde el
punto de vista clnico en las vas respiratorias. Observa-
ciones pioneras de Komarov y Beaudette (91) y de Gibbs
(45), quienes recolectaron muestras larngeas y traqueales,
y que inocularon pollos susceptibles, indicaron un ndice de
portador de campo de aproximadamente 2%, por hasta 16
meses despusde un brote de enfermedad. En estudios ms
recientes con cultivos de rgano traqueal explantados de
pollos nfectados experimentalmente con cepas LTV nativas
australianas y cepas vacunales, se demostraron infeccio-
nes traqueales latentes durante periodos similares en 50% o
ms de los pollos infectados (5, 138). El muestreo traqueal
repetitivo de pequeos grupos de pollos que se haban
infectado experimentalmente con, ya sea, cepas de campo
del Reno Unido ligeramente patgenas o cepas vacuna-
les de LT, detectaron diseminacin intermitente y aparen-
temente espontnea de LTV entre 7 y 20 semanas despus
de la infeccin (67, 69). El tratamiento con frmacos inmu-
nosupresores(por ejemplo, ciclofosfamida, dexametasona)no
ha tenido xito en la reactivacin del LTV latente (5, 67,68).
La transmisin mecnica puede desarrollarse por el
uso de equipo y cama contaminados (14, 38, 46, 90). No se
ha demostrado la transmisin por huevo, de virus conteni-
dos en el interior o exterior del mismo.
544 . Enfermedades de las aves
Incubacin, morbilidad y mortalidad
Por lo general, los signos clnicos se manifiestan 6 a 12 dias
despus de la exposicin natural (87, 130). La inoculacin
experimental a travs de la via intratraqueal, resulta en un
periodo de incubacin ms breve, de 2 a4 dias (16, 76,130).
Las formas epizoticas graves de la enfermedad
originan alta morbilidad (90 a 100%) y una mortalidad
variable; por lo general, la mortalidad varia de 5 a 70% y
promedia 10 a20%(10, 57,130). En Gran Bretaa, Austra-
lia, EVA Y NuevaZelanda sehan descrito formas enzoticas
levesdelaenfermedad(32,96, 112, 130, 143); stasresultan
en una morbilidad tan baja como de 5% y una mortalidad
muy baja(O.1 a 2%) (117).
Signos
El virus de la laringotraquetis origina en pollos una
enfermedad respiratoria aguda. Los signos clnicos carac-
tersticos incluyen escurrimiento nasal y estertores hme-
dos, seguidos de tos y carraspeo (figura 19-4) (10,87). Una
disnea notable y espectoracin de moco teido de sangre
son caractersticos de la forma epizotica grave de la enfer-
medad (10,56,57,75, 130). Antes las formas epizoticas
graves de LT eran comunes; sin embargo, en aos recientes
se han observado con mayor frecuencia formas enzoticas
leves de LT en las zonas productoras intensivas de aves de
Europa, Australia, NuevaZelanday EUA(32, 96,112,130,
143). Los signos clnicos relacionados con las formas
enzoticas leves comprenden inquietud, decremento en la
produccin de huevo, ojos acuosos, conjuntivitis, inflama-
cin de los senos infraorbitales, escurrimiento nasal persis-
tente y conjuntivitis hemorrgica.
El curso de la infeccin vara de acuerdo con la grave-
dad de las lesiones. Por lo general, gran parte de los pollos
se recupera en IDa 14 das, pero se ha informado de
extremos de I a 4 semanas(10,57).
Lesiones macroscpicas
Puedenencontrarse lesiones macroscpicas en la conjuntiva
y a travs de todas las vas respiratorias de pollos infectados
por LTV, pero se les observa con mayor consistencia en la
laringe y en la trquea. Los cambios tisulares en los tejidos
de la trquea y la laringe pueden ser leves, comprenden
moco en exceso (96), o con hemorragia grave, cambios
diftricos o ambos. En las formas leves de LT, las lesiones
macroscpicas pueden ser conjuntivitis, sinusitis y traque-
tis mucoide (37, 96). En las formas graves se observa
inflamacin mucoide al inicio de la infeccin, y en las etapas
tardas se desarrolla necrosis, degeneracin y hemorragia.
Por lo comn, se desarrollan cambios diftricos que se pueden
observar como cristales mucoides que se extienden a lo
largo de la trquea. En otros casos, una hemorragia grave
en ellumen de la trquea puede resultar en cristales sangu-
neos (figura 19-5A), o puede mezclarse la sangre con moco
y tejido necrtico. La inflamacin puede extenderse hacia
abajo de los bronquios, hacia los pulmones y sacos areos.
El edema y la congestin del epitelio de la conjuntiva
y de los senos infraorbitales pueden ser las nicas lesiones
macro!;cnica.1observadas en las formas leves de LT.
(Capitulo 19)
Histopatologa
Los cambios microscpicos varan segn la etapa de la
enfermedad (figuras 19-5B a F). Los estudios mediante
microscopia electrnica han demostrado que el primer cam-
bio celular se desarrolla en el ncleo de las clulas epiteliales
durante la formacin de las cpsides virales (118). stas
brotan a travs de la membrana nuclear, adquiriendo envol-
turas lpidas y acumulndose en grandes masas en el interior
de vacuolas en el citoplasma. La inflamacin nebulosa
observada por medio de estudios de microscopia de luz de
los cambios celulares tempranos, se ha relacionado con la
presencia de estas grandes masas de partculas viraJes en el
citoplasma (141).
Los cambios microscpicos iniciales en la mucosa de
la trquea incluyen la prdida de las clulas calciformes
e infiltracin de la mucosa con clulas inflamatorias.
Conforme progresa la infeccin viral, las clulas se agran-
dan, pierden los cilios y se edematizan. Se forman clulas
multinucleadas (sincitio) y luego de 2 a 3 das migran
linfocitos, histiocitos y clulas plasmticas hacia la mucosa
y submucosa. Posteriormente, la destruccin y descamacin
celulares resultan en una superficie de la mucosa, ya sea
cubierta por una capa delgada de clulas basales, o que
carezca de cualquier cobertura epitelial; los vasos sangu-
neos dentro de la lmina propia pueden protuir hacia el
lumen de la trquea. En casos de intensa destruccin y
descamacin celulares puede desarrollarse hemorragia, de-
bida a exposicin y rotura de los capilares sanguneos.
A los tres das de posinfeccin, en las clulas epite-
liales se encuentran cuerpos de inclusin intranuclear
(113). Dichos cuerpos suelen presentarse slo en las eta-
pas iniciales de la infeccin (1 a 5 das) (54, 139); segn se
desarrollala infeccin, stos desaparecencomo resultado de
la necrosis y descamacin de las clulas epiteliales.
Inmunidad
Despus de la infeccin por LTV se genera una variedad de
respuestas inmunitarias (79). A los 5 a 7 das de PI ya se
perciben los anticuerpos neutralizantes de virus, con un
mximo alrededor de los 21 das y que luego se desvane-
cen durante los siguientes meses a concentraciones muy
bajas; estos I\nticuerpos pueden ser detectables por un
ao o ms (62). Los anticuerpo s pueden apreciarse en las
secreciones de la trquea a partir de los 7 das de PI aproxi-
madamente (5,154) Y en una meseta a los 10 a 28 das de
PI. En pollos infectados de manera experimental entre los
3 y 7 das de PI, se incrementa sustancialmente la cantidad
de clulas que sintetizan 19A e IgG en la trquea (154).
La inmunidad mediada por clulas (IMC) no se ha estudiado
de manera amplia debido a la complejidad de los estudios
que requiere; sin embargo, se han demostrado respuestas
de hipersensibilidad de tipo tardo (150). Se desconoce la
duracin de las respuestas de IMC al LTV despus de
la infeccin.
Las respuestasde la inmunidad humoral a LTV, aunque
relacionadas con la infeccin, no son un mecanismo prima-
rio de proteccin, y por lo general se encuentra una baja
correlacin entre los ttulos de anticuerpos sricos y el
estado inmunitario de las parvadas (79). Adems. Fahey y
 Laringotraquetis . 545

Figura 19-5. A. Traqueitis fibrinohemorrgica en pollos con laringotraqueitis infecciosa. (Munger.) B a F. Lesiones traqueales
microscpicas de la laringotraquetis infecciosa. B. Lesiones tempranas de laringotraquetis infecciosa en la trquea.
La mucosa se encuentra ligeramente engrosada. Existe una infiltracin leve de linfocitos en la mucosa y submucosa, en
especial alrededor de los vasos. En la mucosa se ha desarrollado una clula sincitial multinucleada. C. Numerosas clulas
sincitiales se han separado de la mucosa, la cual ahora se encuentra infiltrada de manera intensa por linfocitos. La presencia
de las clulas sincitiales en el lumen de la trquea es caracterstica de la laringotraquetis infecciosa. D. Amplificacin de
clulas sincitiales desprendidas, mostrando numerosas inclusiones intranucleares. E. Posteriormente, en la enfermedad, el
epitelio, la sangre y el exudado inflamatorio forman una membrana que se separa y desprende hacia ellumen. Esto puede
ocluir a la trquea y originar la muerte por asfixia o servir como un medio para la proliferacin bacteriana. Un signo clnico
tpico de la laringotraqueitis infecciosa consiste en la expulsin del exudado mediante tos. F. La cantidad de epitelio que
sobrevive depende de la virulencia de la cepa. Esta ave se infect con cepa IlIinois, la cual es altamente virulenta. Como
resultado, hubo prdida completa del epitelio dejando expuesta la lmina propia.
 i46 Enfermedades de las aves
York (39), con el uso de pollos bursectomizados, han de-
mostrado que los anticuerpos de la mucosa no son esenciales
para evitar la replicacin del virus en pollos vacunados.
El principal mediador de la resistencia a LT es la respuesta
inmunitaria mediada por clulas ubicadas en la trquea (39).
Los pollos bursectomizados o mediante ciclofosfamida,
fracasan en producir respuestas inmunitarias humorales
luego de la vacunacin con LT, pero desarrollan una inmu-
nidad completa (40, 119). Fahey y colaboradores (41) de-
mostraron que la resistencia a LT poda transferirse
utilizando clulas de bazo y leucocitos sanguneos peri-
fricos de donadores inmunitarios congnitos.
Los anticuerpo s maternos a LTV se transmiten a la
progenie por medio del huevo (17), pero estos anticuerpos
no confieren proteccin a la infeccin ni interfieren con la
vacunacin (40,135). Los pollos menores de dos semanas
de edad no responden tan bien a la vacunacin como las
aves de mayor edad (2, 33, 44), aunque pueden vacunarse
con xito al da de edad (136).
En,pollos mayores de dos semanas, la vacunacin o la
exposicin de campo a LT confiere proteccin contra el
desafio, que resulta parcial a los 3 a 4 das posteriores a la
vacunacin y completa a los 6 a 8 das (16, 43, 59). Se ha
detectado disminucin de la inmunidad a las 8 a 15 sema-
nas despus de la vacunacin (61), pero la inmunidad sus-
tancial de la parvada suele observarse a las 15 a 20 semanas
despusde la vacunacin (2, 44, 107). En el campo, los bro-
tes vacunales se observan con mayor frecuencia despus
de 15 a 20 semanas de la vacunacin, pero resulta cuestio-
nable el valor de esta ltima (79).
Sinkovic (135) y Fahey y colaboradores (40) determi-
naron que la susceptibilidad de los pollos hacia LTV decli-
naba con la edad; encontraron que eran ms susceptibles
los machos tipo carne, que las hembras con el mismo pro-
psito. Tambin informaron que las altas temperaturas
ambientales (35 C) causaban mayor mortalidad por infec-
cin de LTV en reproductores adultos pesadosque en repro-
ductores adultos ligeros.
DIAGNSTICO
En general, el diagnstico de LT requiere de la asistencia
del laboratorio, ya que otros patgenos respiratorios de las
aves pueden originar signos clnicos y lesiones similares.
Slo en casosde enfermedad aguda grave con alta mortalidad
y espectoracin de sangre, puede confiarse en el diagnstico
fundamentado en los signos clnicos. El diagnstico de
laboratorio puede lograrse con baseen la deteccinde cuerpos
de inclusin intranucleares, aislamiento de virus, detec-
cin de los antgenos al LTV en tejido de la trquea o moco
respiratorio, deteccin del DNA del LTV, o serologa (1 37).
La laringotraquetis se caracteriza por el desarrollo de
cuerpos de inclusin intranucleares patognomnicos en las
clulas respiratorias y de la conjuntiva (figura 19-5C, D).
Estos cuerpos pueden detectarse en tejidos teidos con
Giemsa y hematoxilina y eosina. Cover y Benton (32)
informaron que la eleccin del fijador es importante para la
deteccin de los cuerpos de inclusin; encontraron que se
(Capitulo 19)
requiere un fijador que tenga un pH bajo. Se ha demostrado
que el diagnstico de LT basado en la demostracin de
cuerpos de inclusin, resulta menos sensible que el aisla-
miento del virus. Keller y Hebel (85) comprobaron que se
podan detectar cuerpos de inclusin en 57% de 60 mues-
tras, mientras que se aisl al virus de 72% de las mismas
muestras. De manera similar, Guy y colaboradores (54)
encontraron que la deteccin histopatolgica de los cuerpos
de inclusin era un mtodo altamente especfico para el
diagnstico de LT, cuando se compar con el aislamiento de
virus, pero que tena una baja sensibilidad.
Pirozok y colaboradores (108) y Sevoian (132), han
descrito mtodos rpidos para la identificacin histopato-
lgica de los cuerpos de inclusin por LTV; ambas tcnicas
requieren slo tres horas para la preparacin de los tejidos,
comparadas con las 24 a 48 horas con el uso de los mto-
dos convencionales de procesamiento histolgico. Pirozok
y colaboradores (108) desarrollaron un mtodo utilizando
Carbowax, un medio hidrosoluble que elimina la necesidad
de los pasos de deshidratacin, reduciendo as notablemente
el tiempo de procesamiento. Sevoian (132) desarroll una
tcnica en la que se realizan al mismo tiempo la fijacin y
la deshidratacin.
El aislamiento del LTV puede acompaarse con inocu-
lacin de suspensiones de exudado respiratorio, exudado
de la conjuntiva o tejido en MCA de huevos de pollo em-
brionados de 9 a 12 das de edad, hacia cultivos celulares
susceptibles (vase Sistemas de huspedes de laboratorio).
Las muestras clnicas pueden incluir trquea, laringe, pulmo-
nes, conjuntiva o exudadosobtenidos de estosmismos lugares
y deben recolectarseal empezar la infeccin, ya que estudios
experimentales indican que no se detecta o se detecta de
manera inconsistente a LTV despus de seis das de infec-
cin (8,54, 149). Las muestrasdebentransportarseadecuada-
mente hacia el laboratorio, de preferencia en hielo hmedo.
Por lo general, para el aislamiento de LTV se utiliza la
va MCA de inoculacin; es la va de inoculacin de huevos
embrionados ms sensible y resulta en ttulos 2 loglo o
mayores que en otras vas (60,77). Los cultivos de eleccin
para el aislamiento de LTV son las clulas hepticas de
embrin de pollo y las clulas REP. En una comparacin
de la va de inoculacin MCA y una variedad de cultivos
celulares, Hughes y Jones (66) encontraron que las clulas
HEP eran el sistema de huspedes de laboratorio ms sen-
sible para el aislamiento de LTV, aunque las clulas REP
eran una alternativa satisfactoria; ambos tipos de clulas
resultaron superiores a la inoculacin de MCA de huevos
embrionados. Para la deteccin de LTV, se requiere un
mximo de dos pasajes en cultivos celulares de clulas de
HEP y REP (5, 66).
Para el rpido diagnstico de LT existe una variedad
de procedimientos, incluyendo anticuerpo s tluorescentes
(AF), inmunoperoxidasa (IP), ELISA, microscopia electr-
nica, tcnicas de hibridacin de DNA y PCR. Wilks y Kogan
(144) informaron de la deteccin de protenas de LTV en
tejido de trquea, desde el da 2 hasta el14 de PI, mediante
un procedimiento AF, pero otros (8, 63) han comunicado
periodos ms breves (6 a 8 das de PI) para la deteccin
adecuada utilizando procedimientos AP. Con el uso de una
tcnica de IP, Guy y colaboradores (53) detectaron protenas
de LTV en tejidos de trquea desde el da 1 hasta el9 de Pl

Figura 19-6. Tincin de la trquea con inmunoperoxidasa
de un pollo fallecido al cuarto da luego de inoculacin
intratraqueal. La tincin se localiza en grandes zonas focales
de la mucosa de la trquea (flecha). 150x.
(figura 19-6); se demostr que la tcnica IP era mSsensible
que la FA para la deteccin de LTV en tejidos. Tambin se
han desarrollado procedimientos ELISA para la deteccin
de protenas LTV en exudados de trquea (105, 149). York
y Fahey (149) describieron un ELISA de captura de antige-
no utilizando anticuerpo s monoclonales hacia LTV; se de-
mostr que esta EL1SA era tan precisa para el aislamiento
viral, pero mS rpida y precisa que las pruebas AF o de
precipitacin en agar gel (80) para la deteccin de LTV.
El diagnstico rpido de LT se ha acompaado tambin
del uso del examen microscpico electrnico directo de
raspados traqueales (66, 140). El diagnstico depende de la
visualizacin e identificacin morfolgica del herpesvirus
y, de este modo, slo tiene xito cuando se encuentran
grandes cantidades de partculas virales en las muestras
clnicas. Hughes y Jones (66) encontraron que slo se
observaban las partculas virales cuando las muestras clni-
cas contenan un titulo mnimo de 3.5 loglo de virus infec-
tantes.
Recientemente se han descrito mtodos para la
deteccin del DNA de LTV en muestras clnicas (82, 89,
134, 146, 145). Keam y colaboradores (82) y Key y colabo-
radores (89) describieron procedimientos para la deteccin
del DNA de LTV utilizando pruebas de hibridacin-mancha
y fragmentos del DNA de LTV clonados y marcados con
digoxigenina. Tambin se demostr que estos procedimien-
tos resultaron altamente sensibles para la deteccin de LTV
en pollos infectados de manera aguda, as como en pollos
convalecientes cuando ya no fue posible la deteccin con
aislamiento de virus y ELISA. Asimismo, se comprob que
estos procedimientos proporcionaban mtodos mSrpidos
para la infeccin de pollos infectados de manera latente con
LTV. Shirley y colaboradores (134) y Williams y colabora-
dores (146) describieron procedimientos PCR para detectar
el DNA del LTV; se comprob que estas tcnicas eran ms
sensibles que el aislamiento viral, y que podan identificar
LarinKotraquetis . 547
a LTV en muestras que estaban contaminadas con otros
microorganismos, en particular adenovirus, que evitaban el
aislamiento del virus (146).
Serologa
Se ha descrito una variedad de tcnicas para la demostracin
de los anticuerpos de LTV en suero, incluyendo inmunodi-
fusin en agar gel (IDAG), neutralizacin de virus (NV),
prueba de anticuerpos fluorescentes indirecta (PAFI), y
ELlSA. Estos procedimientos tambin se pueden utilizar
para identificar LTV en cultivos celularesy MCA infectados.
Burnet (25) describi primero una prueba de NV
para detectar anticuerpos a LT en suero de pollo, utilizando
huevos de pollo embrionadosinoculados por la va MCA, con
la enumeracin subsecuentede las lesiones en MCA. El uso
de cultivos celulares simplific en mucho estos procedi-
mientos. Pueden medirse los anticuerpos NV mediante
pruebas en cultivos celulares sembrados en tubos, placas
de petri (30, 120, 124). Recientemente se han desarrollado
sistemas ELlSA para la deteccin y cuantificacin de los
anticuerpo s a LTV (102, 105, 152). La comparacin directa
de IDAG, NY; FA Y ELlSA, demostr que todos eran sistemas
vlidos para detectar y cuantificar anticuerpos a LTV (1).
Aunque se demostr que ELlSA tena una sensibilidad
ligeramente mayor que la NV y que resultaba comparable a
PAFI; la menos sensible result ser IDAG. Tanto ELlSA
como PAFI tienen las ventajas de rapidez y sensibilidad;
sin embargo, ELlSA carece de la subjetibilidad inherente
a PAFI y es ms adecuada para probar grandes cantidades
de sueros.
TRATAMIENTO
No se ha demostrado que algn frmaco sea eficaz en
reducir la intensidad de las lesiones o que alivie los signos
de enfermedad. Si se logra un diagnstico de LT al inicio de
un brote, la vacunacin de las aves no afectadas puede
inducir una proteccin adecuadaantes de que se encuentren
expuestas.
. PREVENCIN Y CONTROL
Procedimientos de manejo
Las infecciones por el virus de la laringotraquetis resul-
tantes por la exposicin de campo o vacunacin, resultarn
en aves portadoras infectadas de manera latente; de este
modo, es muy importante evitar mezclar aves vacunadas o
recuperadas con aquellas susceptibles. Deben tomarse
precauciones especiales para obtener una historia completa
cuando se mezclen parvadas de reproductores. El uso de
slidas medidas de bioseguridad evitar la exposicin de los
pollos susceptibles por medio de fmites contaminados.
La importancia de un sitio de cuarentena y de higiene
para evitar el movimiento de personal, alimento, equipo y
aves potencialmente contaminados. es indisnensahle n:lr:l 1:1
548 . Enfermedades de las aves
prevencin y control con xito de LT. Tambin deben instau-
rarse medidas de control para roedores y perros (90), as!
como reconocerse y evitarse el riesgo de enfermedad per-
sistente por LT, originado por parvadas de traspatio y aves
de exhibicin (97, 99).
El control cooperativo de los brotes de LT mediante la
colaboracin entre gobierno e industria es ms deseable.
Aplicado de manera correcta (97), este enfoque puede
obviar la necesidad del amplio uso de la vacuna contra LT.
En lugares donde se han contenido brotes de LT, las parva-
das recuperadas deben enviarse al rastro en estado de cua-
rentena, tan pronto como sea posible. La experiencia en
Pennsylvania con brotes de LT (36), indica que este inter-
valo puede ser tan corto como de dos semanas despus de
que se observan los ltimos signos clnicos de LT.
Para el control de un brote de LT, el enfoque ms eficaz
es un esfuerzo coordinado para obtener un diagnstico
rpido, instituir un programa de vacunacin y evitar mayor
diseminacin del virus (6). La vacunacin frente a un brote
limitar la diseminacin del virus y acortar la duracin
de la enfermedad. Mediante medidas de bioseguridad ade-
cuadaspuede evitarse la diseminacin de LTV entre lugares.
La infectividad del virus de la laringotraque!tis se inactiva
fcilmente fuera del pollo husped por medio de desinfec-
tantes y temperaturas clidas, as! se evita el acarreo del virus
entre parvadas sucesivas en una nave.
Inmunizacin
La vacunacinha probadoserun mtodosatisfactoriopara
desarrollarresistenciaen las poblacionesde pollos suscep-
tibles (vaseInmunidad).Puestoque la vacunacinpuede
resultar en aves portadorasinfectadasde maneralatente,
slo se recomiendautilizarla en zonasgeogrficasdonde
la enfermedadseaendmica.Paradeterminarlas vacunas
aprobadasy los procedimientosde aplicacin de la va-
cuna,debercontactarsecon la institucin gubernamental
reguladoraadecuada.
Vacunas de virus vivos modificados
La inmunizacin adecuada contra LT se acompa inicial-
mente de la aplicacin de virus vivos en la cloaca (22).
Despus se demostr que se poda proporcionar inmunidad
por medio de la vacunacin de los pollos con virus
atenuados (vivos modificados) por la va de los senos in-
fraorbitales (133), instilacin nasal (16), folculos de las
plumas (103), gota en el ojo (136) y por va oral en el agua
de bebida (128). Las cepas de campo de LTV se han atenua-
do mediante pasajes secuenciales en cultivos celulares (43,
72, 73) Y huevos de pollo embrionados (127) y por medio
de la inoculacin de pollos en los folculos de las plumas
(70, 103).
Con el fin de asegurar una inmunizacin adecuada,
debe prestarse atencin cuidadosa a los procesos de la
administracin vacunal. Hay que tener cuidado para asegu-
rar la administracin de una concentracin adecuada del
virus infectante, con el fin de proporcionar vacunacin
eficaz a los pollos. Raggi y Lee (116) encontraron que la
vacuna de LT deba tener ms de 102 unidades formadoras
de placa/mL para inducir una inmunidad satisfactoria cuan-
do se administra por otras vas diferentes a la oral. Para el
(Captulo 19)
caso de la vacunacin oral satisfactoria, fue necesaria una
concentracin viral de 105 dosis infectantes de embriones
(58). Las vacunas de LT vivas modificadas deben manejarse
con cuidado para asegurar una concentracin adecuada de
virus infectantes; deben seguirse las instrucciones del fabri-
cante para las instrucciones de almacenamiento, resuspen-
sin, dilucin y aplicacin.
La administracin de vacuna de LT viva modificada en
el agua de bebida o mediante aerosol, son mtodos desea-
bles para la aplicacin rpida en masa de estas vacunas; sin
embargo, se han relacionado varios problemas con estas
vas de inoculacin. Robertson y Egerton (121) demostra-
ron que la administracin de vacunas de LT por medio del
agua de bebida caus una alta proporcin de aves que no
podan desarrollar inmunidad protectora. La adecuada va-
cunacin a travs del agua de bebida requiere que el virus
de la vacuna entre en contacto con las clulas epiteliales
nasales susceptibles, como resultado de la aspiracin del
virus a travs de las narinas externas o coanas. Los estudios
de Robertson y Egerton (121) demostraron que esto suceda
pocas veces en pollos vacunados por medio del agua de
bebida. La aplicacin de las vacunas de LT mediante aerosol
puede causar reacciones adversas como resultado de una
atenuacin insuficiente del virus vacunal, penetracin pro-
funda a las vas respiratorias por el pequeo tamao de las
gotas de aerosol (115) o dosis excesiva (31).
Las vacunas de LT vivas modificadas se han relacio-
nado con una variedad de efectos adversos, incluyendo
diseminacin del virus vacunal hacia las aves no vacunadas
(3, 29, 55, 128), atenuacin insuficiente, produccin de
portadores infectados de manera latente (5) y mayor viru-
lencia como resultado de pasajes in vivo (53). Los virus de
la vacuna de laringotraquetis se diseminan con facilidad
desde pollos vacunados hacia los que no lo han sido (3, 29,
55, 128). Debe evitarse tal diseminacin, ya que sta resulta
en pasajes in vivo y a la posible reversin del virus vacunal
hacia la virulencia (53) o causar enfermedad en pollos no
vacunados, por la atenuacin insuficiente del virus vacunal.
Puede prevenirse la diseminacin del virus vacunal por
medio de medidas de bioseguridad que evitan la disemina-
cin parvada a parvada, y por medio de mtodos de vacu-
nacin que aseguren la infeccin simultnea con virus de la
vacuna LT de todas las aves susceptibles en una granja.
Guy y colaboradores (51,52,53) han proporcionado
evidencias que indican la implicacin de virus vacunales de
LT vivos modificados en los brotes de campo. Sugieren que
estos virus aumentan su virulencia como resultado de la
diseminacin de virus vacunales y pasajes in vivo (ave a
ave). En estudios que compararon a seis virus de vacuna LT
vivos modificados con aislamientos de campo de LTV, se
demostr que los virus vacunales eran indistinguibles de los
aislami:ntos de campo, con base en estudios de restriccin
de endonucleasa (51), pero la virulencia de todos los virus
vacunales fue baja con respecto a la de los aislamientos de
campo (52). Dos virus de vacuna viva modificada, uno con
origen en embriones de pollo (OEP), y otro originado en
cultivo tisular (OCT), se sometieron a pasajes secuenciados
en pollos libres de patgeno especfico para determinar si la
virulencia de los virus vacunales podra incrementarse des-
pus de pasajesin vivo secuencales(53); esto ocasion
mayor virulencia en el virus OEP, pero no en el virus OCT.

Luego de 10 pasajes secuenciales en pollos, el virus OEP
posea una virulencia comparable a la de la cepa de refe-
rencia ms virulenta (cepa Illinois N71851, ATCC VR-
783). Guy y colaboradores (53) sugirieron que la mayor
virulencia de los virus de vacuna de LT vivos modificados
sucedi en las situaciones de campo como resultado de la
vacunacin en el agua de bebida y a la baja bioseguridad
que potencialmente disemin los virus vacunales hacia aves
no vacunadas y al pasaje in vivo de estos virus.
Vacunas inactiva das y por ingeniera gen tica
Se han preparado vacunas experimentales con LTV entero
inactivado (9, 40) incluso se han hecho preparaciones de
glucoprotenas de LTV purificadas por afinidad (151). Estas
vacunas han mostrado que estimulan las respuestasinmuni-
tarias en pollos y grados variables de proteccin al desafio
con LTV. Sin embargo, no es probable el uso en campo de
estas vacunas debido a los altos costos de preparacin y
envo.
Recientemente se han desarrollado vacunas de LT me-
diante ingenieria gentica (50, 106, 126). Ouo y colabora-
dores (50) describieron la construccin de un LTV
recombinante expresandoel gen marcador de la galactosidasa
13por medio de la insercin en un cuadro de lectura abierto
del DNA de LTV. Okamura y colaboradores (106) inserta-
ron con xito el gen marcador Lac-Z en la regin de la
timidina cinasa del DNA de LTV y aislaron un recombinante
estable. Saif y colaboradores (126) informaron de un her-
pesvirus de pavo (HVT) recombinante que contena genes
de LTV para la inmunizacin en pollos. Esta vacuna recom-
binante origin proteccin similar en contra del desafio con
REFERENCIAS
l. Adair, D.M., D. Todd, E.R. McKillop, and K. Burns.
1985. Comparison ofserological tests for detection ofanti-
bodies to infectious laryngotracheitis virus. Avian Pathol
14:461-469.
2. AlIs, A.A., J.R. Ipson, and W.D. Vaughan. 1969. Studies on
an ocular infectious laryngotracheitis vaccine. Avian Dis
13:36-45.
3. Andreasen, J.R., Jr., J.R. Glisson, M.A. Goodwin, R.S.
Resurreccion, P. Villegas, and J. Drown. 1989. Studies of
infectious laryngotracheitis vaccines: Immunity in layers.
Avian Dis 33:524-530.
4. Andreasen, J.R., J.R. Glisson, and P. Vi llegas. 1990. Dif-
ferentiation of vaccine strains and Georgia field isolates of
infectious laryngotracheitis virus by their restriction endonu-
clease fragment pattems. Avian Dis 34:646-656.
5. Bagust, T.J. 1986. Laryngotracheitis (Gallid-l) herpesvirus
infection in fue chicken. 4. Latency establishment by wild and
vaccine strains oflLT virus. Avian PathoI15:581-595.
6. Bagust, T.J. 1992. Laryngotracheitis. In Veterinary Diagnos-
tic Virology: A Practitioner's Guide. Mosby Year Book, Sto
Louis, MO, pp. 40-43.
7. Bagust, T.J., and M.A. Johnson. 1995. Avian infectious
l aryngotrache itis: Virus-host interactions in relation to pros-
pects tor eradication. Avian Pathol 24:373-391.
8. Dagust, T.J., D.W. Calnek, and K.J. Fahey. 1986. Gallid-1
herpesvirus infection in fue chicken. 3. Reinvestigation ofthe
pathogenesis of infectious laryngotracheitis in acute and early
post-acute respiratory disease. Avian Dis 30: 179-190.
Laringotraquetis . 549
LTV al inducirlo por vacunas de virus vivo modificado.
Bagust y Johnson (7) revisaron hace poco una variedad de
estrategias para el desarrollo de vacunas de LT por medio
de ingeniera gentica. Sugieren que podran utilizarse estas
vacunasjunto con medidas de cuarentena e higiene para los
programas regionales de erradicacin de LTV.
Erradicacin
La erradicacin de LTV de los sitios de produccin intensiva
de aves, parece ser muy posible, debido a varias propiedades
biolgicas y ecolgicas del virus (7). Estas propiedades
comprenden alto grado de especificidad de husped del
virus, fragilidad de la infectividad externa del pollo y la
estabilidad antignica del genoma de LTV (7). El pollo es
el husped primario y el husped reservorio; se cree que no
existen reservorios de vida silvestre o que son de menor
importancia en la ecologa de LTV. Es probable que
las parvadas de aves de traspatio y de ornato sean reser-
vorios de LTV; as, cualquier esfuerzo de erradicacin
puede requerir la identificacin e inclusin de estas aves
(97). Las cepas del virus de la laringotraquetis son antig-
nicamente homogneos; de este modo, una vacuna simple
de LTV origina inmunidad con proteccin cruzada para
todas las cepas de LTV.
En el futuro se facilitar la erradicacin de LTV por el
desarrollo de vacunas mediante ingeniera gen tica
que induzcan inmunidad protectora, sin desarrollar aves
portadoras infectadas de manera latente (7). Es probable
que tales vacunas se encuentren disponibles alrededor del
ao 2000. .
9. Barhoom, S.A., A. Forgacs, and F. Solyom. 1986. Develop-
ment of an inactivated vaccine against laryngotracheitis
(ILT)-serological and protection studies. Avian Pathol
15:213-221.
10. Beach, J.R. 1926. Infectious bronchitis offow1s. J Am Vet
Med Assoc 68:570-580.
11. Beach, J.R. 1930. The virus of laryngotracheitis of fowls.
Science 72:633-634.
12. Beach, J.R. 1931. A filterable virus, the cause of infectious
laryngotracheitis of chickens. J Exp Med 54:809-816.
13. Beaudette, F.R. 1930. Infectious bronchitis. N J Agric Exp
Stn Annu Rep 51 :286.
14. Beaudette, F.R.1937. Infectious laryngotracheitis. Poult Sci
16:103-105.
15. Ben-Porat, T., and S. Tokazewski. 1977. Replication of
herpesvirus DNA.l1. Sedimentation characteristics ofnewly
synthesized DNA. Viro1 79:292-301.
16. Benton, W.J., M.S. Cover, and L.M. Greene. 1958. The
clinical and serological response of chickens to certain laryn-
gotracheitis viruses. Avian Dis 2:383-396.
17. Benton, W.J., M.S. Cover, and W.C. Krauss. 1960. Studies
on parenta1immunity to infectious laryngotracheitis of chick-
ens. Avian Dis 4:491-499.
18. Biggs, P.M. 1982. The world ofpoultry distase. Avian Pathol
11:281-300.
19. Brandly, C.A. 1935. Some studies on infectious laryngotra-
cheitis. The continued propagation afilie virus upon the CAM
ofthe hen's egg. J Infect Dis 57:201-206.
550 . Enfermedades de las aves
20. Brandly, C.A. 1936.Studieson the egg-propagated viruses
of infectiouslaryngotracheitisand fowl pox. J Am Vet Med
Assoc88:587-599.
21. Brandly, C.A. 1937. Studieson certainfilterable viruses.l.
Factorsconcernedwith the eggpropagationoffowl pox and
infectious laryngotracheitis.J Am Vet Med Assoc 90:479-
487.
22. Brandly, C.A., and L.D. Bushnell. 1934.A reportof some
investigations of infectious laryngotracheitis. Poult Sci
13:212-217.
23. BUlow, V., and A. Klasen. 1983.Effectsof avianviruseson
cultured chickenbone-marrow-derived macrophages. Avian
PathoI12:179-198.
24. Burnet, F. 1934.The propagationof the virus of infectious
laryngotracheitison theCAM ofthe developingegg.Br J Exp
PathoI15:52-55.
25. Burnet. F. 1936. lmmunological studieswith the virus of
infectiouslaryngotracheitisoffowls usingthedevelopingegg
technique.J Exp Med 63:685-701.
26. Calnek, B.W., K.J. Fahey, and T.J. Bagust. 1986.In vitro
infection studies with infectious laryngotracheitis virus.
Avian Dis 30:327-336.
27. Chang, P.W., V.J. Yates, A.H. Dardiri, and D.E. Fry.
1960. Someobservationson the propagationof infectious
laryngotracheitis virus in tissue culture. Avian Dis 4.384-
390.
28. Chang, P.W.,F. Sculo, and V.J. Yates.1977.An in vivo and
in vitro study of infectiouslaryngotracheitisvirus in chicken
leukocytes.Avian Dis 21:492-500.
29. Churchill, A.E. 1965.The developmentof a live attenuated
infectiouslaryngotracheitisvaccine.Vet Rec 77:1227-1234.
30. Churchill, A.E. 1965. The use of chicken kidney tissue
culturesin thestudyofthe avianvirusesofNewcastledisease,
infectious laryngotracheitis,and infectious bronchitis. Res
Vet Sci 6:162-169.
31. Clarke, J.K., G.M. Robertson, and D.A. Purcell. 1980.
Spray vaccination of chickensusing infectious laryngotra-
cheitisvirus. Aust Vet 56:424-428.
32. Cover, M.S., and W.J. Benton. 1958.The biological vari-
ation of infectiouslaryngotracheitisvirus. Avian Dis 2:375-
383.
33. Cover, M.S., W.J. Benton, and W.C. Krauss. 1960. The
effect of parentalimmunitYandageon the responseto infec-
tious laryngotracheitisvaccination.Avian Dis 4:467-473.
34. Crawshaw, G.J., and B.R. Boycott. 1982.lnfectiouslaryn-
gotracheitisin peafowlandpheasants. Avian Dis 26:397-401.
35. Cruickshank, J.G., D.M. Berry, and B. Hay. 1963.Thefine
structure of infectious laryngotracheitis virus. Virology
20:376-378.
36. Davidson, S., and K. Miller. 1988.Recentlaryngotracheitis
outbreaksin Pennsylvania.Proc 37th WestPoult Conf. Sac-
ramento,CA, pp. 135-136.
37. Davidson, S., R. Eckroade, and K. Miller. 1988. Laryn-
gotracheitis-the Pennsylvaniaexperience.Proc 23rd Natl
MeetPoultHealthCondemnations. OceanCitY,MD, pp. 14-19.
38. Dobson,N. 1935.Infectiouslaryngotracheitisin poultry.Vet
Rec 15:1467-1471.
39. Fahey, K.J., and J.J. York. 1990. The ro!e of mucosa!
antibodyin immunitYto infectiouslaryngotracheitisvirus in
chickens.J Gen Virol71 :2401-2405.
40. Fahey,K.J., T.J. Bagust, and J.J. York. 1983.Laryngotra-
cheitis herpesvirusinfection in the chicken:The role of hu-
moral antibody in immunitYto a gradedchallengeinfection.
Avian PathoI12:505-514.
41. Fahey, K.J., J.J. York, and T.J. Bagust. 1984.Laryngotra-
cheitis herpesvirusinfection in the chicken.2. The adoptive
transferof resistanceto a gradedchallengeinfection.Avian
PathoI13:265-275.
(Captulo 19)
42. Fitzgerald, J.E., and L.E. Hanson. 1963.A comparisonof
somepropertiesof laryngotracheitisand herpessimplex vi-
ruses.Am J Vet Res24:1297-1303.
43. Gelenczei,E.F.,and E.W. Marty. 1964.Studieson a tissue-
culturemodified infectiouslaryngotracheitisvirus. Avian Dis
8:105-122.
44. Gelenczei,E.F., and E.W. Marty. 1965.Strainstability and
immunologiccharacteristicsof a tissue-culturemodified in-
fectiouslaryngotracheitisvirus. Avian Dis 9:44-56.
45. Gibbs, C.S.1933.The Massachusetts plan for theeradication
and control of infectious laryngotracheitis.J Am Vet Med
Assoc83:214-217.
46. Gibbs, C.S. 1934.1nfectiouslaryngotracheitisfield experi-
ments:Vaccination.MassAgric Exp Stn 8111 305-57-58.
47. Graham, R.F., F. Throp, Jr., and W.A. James. 1930.Sub-
acuteor chronic infectious avian laryngotracheitis.J Infect
Dis 47:87-91.
48. Griffin, A.M., and M.E.G. Boursnell. 1990.Analysis ofthe
nucleotidesequence ofDNA from fueregionofthe thymidine
kinase gene of infectious laryngotracheitisvirus: Potential
evolutionaryrelationshipsbetweenfue herpesvirussubfami-
lies. J Gen Virol71 :841-850.
49. Guo, P., E. Scholz, J. Turek, R. Nordgreen, and B. Ma-
loney. 1993. Assembly pathway of avian infectious laryn-
gotracheitisvirus. Am J Vet Res54:2031-2039.
50. Guo, P., E. Scholz, B. Maloney, and E. Welniak. 1994.
Constructionofrecombinantavianinfectiouslaryngotrachei-
tis virus expressingfue ~-galactosidase geneand DNA se-
quencingofthe insertionregion.ViroIogy 202:771-781.
51. Guy, J.S., H.J. Barnes, L.L. Munger, and L. Rose. 1989.
Restrictionendonucleaseanalysisof infectious laryngotra-
cheitisviruses:Comparisonofmodified-live vaccineviruses
andNorth Carolinafield isolates.Avian Dis 33:316-323.
52. Guy, J.S.,H.J. Barnes,and L.G. Smith. 1990.Virulenceof
infectiouslaryngotracheitisviruses:Comparisonofmodified-
live vaccinevirusesandNorth Carolinafield isolates.Avian
Dis 34:106-113.
53. Guy, J.S., H.J. Barnes, and L.G. Smith. 1991. Increased
virulence of modified-live infectious laryngotracheitisvac-
cine virus following bird-to-bird passage.Avian Dis 35:348-
355.
54. Guy, J.S., H.J. Barnes, and L.G. Smith. 1992.Rapid diag-
nosisof infectiouslaryngotracheitisusinga monoclonalanti-
body-based immunoperoxidaseprocedure. Avian Pathol
21:77-86.
55. Hilbink, F.W., H.L. Dei, and O.J. van Roozelaar. 1987.
Virulenceof five virus vaccinesagainstinfectiouslaryngotra-
cheitisandtheir immunogenicityandspreadafter eyedropor
sprayapplication.Vet Q 9:215-225.
56. Hinshaw, W.R.1931. A surveyofinfectious laryngotrachei-
tis offowls. Calif Agric Exp Stn Bull 520:1-36.
57. Hinshaw, W.R., E.C. Jones, and H.W. Graybill. 1931. A
studyofmortality andegg productionin flocks affectedwith
laryngotracheitis.Poult Sci 10:375-382.
58. Hitchner, S.B. 1969.Virus concentrationasa limiting factor
in immunity responseto laryngotracheitisvaccines[abst]. J
Am Vet Med Assoc 154:1425.
59. Hitchner, S.B. 1975.Infectiouslaryngotracheitis:The virus
andfue immuneresponse.Am J Vet Res36:518-519.
60. Hitchner, S.B., and P.G. White. 1958. A comparisonof
embryoand bird infectivity using five strainsof 1aryngotra-
cheitisvirus. Poult Sci 37:684-690.
61. Hitchner, S.B.,and R.W. Winterfield.1960. Revaccination
proceduresfor infectiouslaryngotracheitis.Avian Dis 4:291-
303.
62. Hitchner, S.B., C.A. Shea, and P.G. White. 1958.Studies
on a serumneutralizationtestfor diagnosisoflaryngotrachei-
tis in chickens.Avian Dis 2:258-269.

63. Hitchner, S.B., J. Fabricant, and T.J. Bagust. 1977. A
fluorescent-antibodystudy of the pathogenesisof infectious
laryngotracheitis.Avian Dis 21:185-194.
64. Honess, R.W., and B. Roizman. 1974. Regulationofher-
pesvirus macromolecularsynthesis.l. Cascaderegulation
of the synthesisof three groups of viral proteins. J Virol
14:8-19.
65. Hudson, C.B., and F.R. Beaudette.1932.The susceptibility
of pheasantsand a pheasantbantam cross to the virus of
infectiousbronchitis.Comell Vet 22:70-74.
66. Hughes,C.S. and R.C. Jones.1988.Comparisonof cultural
methodstor primary isolationof infectiouslaryngotracheitis
virus from field materials.Avian Pathol 17:295-303.
67. Hughes, C.S., R.C. Jones, R.M. Gaskell, F.T.W. Jordan,
and J.M. Bradbury.1987. Demonstrationin live chickensof
the carrier state in infectious laryngotracheitis.Res Vet Sci
42:407-410.
68. Hughes, C.S., R.M. Gaskell, R.C. Jones,J.M. Bradbury,
and F.T.W. Jordan. 1989.Effectsof certainstressfactorson
the re-excretion of infectious laryngotracheitisvirus from
latently int'ectedcarrier birds. ResVet Sci 46:247-276.
69. Hughes, C.S., R.A. Williams, R.M. Gaskell, F.T.W. Jor-
dan, J.M. Bradbury, M. Cennett, and R.C. Jones. 1991.
Latencyand reactivationof infectiouslaryngotracheitisvac-
cine virus. Arch Viro! 121:213-218.
70. Hunt, S. 1959. The feather follicle methodof vaccinating
baby chicks with laryngotracheitisvaccine.Proc Poult Sci
Conv, pp. 29-30.Sydney.Australia.
71. Izuchi, T., and A. Hasagawa.1982.Pathogenicityofinfec-
tious laryngotracheitisvirus asmeasuredby chickenembryo
inoculation.Avian Dis 26:18-25.
72. Izuchi, T., A. Hasegawa,and T. Miyamoto. 1983.Studies
on a live virus vaccineagainstinfectiouslaryngotracheitisof
chickens. l. Biological propertiesof attenuatedstrain C7.
Avian Dis 27:918-926.
73. Izuchi, T., A. Hasegawa,and T. Miyamoto. 1984.Studies
on the live virus vaccineagainstinfectious laryngotracheitis
of chickens. 11. Evaluation of Ihe tissue-culture-modi-
fied strain C7 in laboratory and field trials. Avian Dis
28:323-330.
74. Johnson, M.A., C.T. Prideaux, K. Kongsuwan, M. Shep-
pard, and K.J. Fahey.1991.Gallid herpesvirusI (infectious
laryngotracheitisvirus): Cloning and physical mapsof the
SA-2 strain.Arch Virol 119:181-198.
75. Jordan, F.T.W. 1958.Someobservationsofinfectious laryn-
gotracheitis.Vet Rec 70:605-610.
76. Jordan, F.T.W. 1963.Furtherobservationsofthe epidemiol-
ogy of int'ectiouslaryngotracheitisof poultry.J CompPathol
73:253-264.
77. Jordan, F.T.W. 1964.The control of infectious laryngotra-
cheitis.Zentralbl Veterinaermed[B] 11:15-32.
78. Jordan, F.T.W. 1966.A review ofthe literatureon infectious
laryngotracheitis.Avian Dis 10:1-26.
79. Jordan, F.T.W.1981. Immunity to infectiouslaryngotrachei-
tis. In M. E. Ross, L. N. Payne,and B. M. Freeman(eds.).
Avian Immunology.British Poultry ScienceLtd., Edinburgh,
Scotland,pp. 245-254.
80. Jordan, F.T.W., and R.C. Chubb. 1962.The agargel diffu-
siontechniquein the diagnosisofinfectious laryngotracheitis
(I.L.T.) and its differentiation from fowl pox. Res Vet Sci
3:245-255.
81. Kaleta, E.F., T.H. Redman, U. Heffels-Redman, and K.
Frese.1986.Zum Nachweisder Latenzdesattenuiertenvirus
der infecktiosenlaryngotracheitisdesHuhnesim trigcminus-
ganglion.DtschTieraerztlWochcnschr93:40-42.
82. Keam, L, J.J. York, M. Sheppard, and K.J. Fahey.1991.
Detection of int'ectiouslaryngotracheitisvirus in chickens
using a non-radioactiveDNA probe.Avian Dis 35:257-262.
Laringotraquetis . 55J
83. Keeler, C.L., D.H. Kingsley, and C.R.A. Burton. 1991.
Identification of fue thymidine kinase gene of infectious
laryngotracheitis virus. Avian Dis 35:920-929.
84. Keeler, C.L., J.W. Hazel, J.E. Hastings, and J.K. Rosen-
berger. 1993. Restriction endonuclease analysis ofDelmarva
field isolates of infectious laryngotracheitis virus. Avian Dis
37:418-426.
85. KelIer, K., and P. Hebel. 1962. Diagnostico de las incusiones
de laryngotraqueitis infecciosa en frotis y cortes histologicos.
Zooiatria (Chile) 1: l.
86. KelIer, L.H., C.E. Benson, S. Davison, and R.J. Eckroade.
1992. Differences among restriction endonuclease DNA fin-
gerprints of Pennsylvania field isolates, vaccine strains and
challenge strains of infectious laryngotracheitis virus. Avian
Dis 36:575-58 l.
87. Kernohan, G. 1931. Infectious laryngotracheitis in fowls. 1
Am Vet Med Assoc 78:196-202.
88. Kernohan, G. 1931. Infectious laryngotracheitis in pheas-
ants. 1 Am Vet Med Assoc 78:553-555.
89. Key, D.W., B.C. Gough, J.B. Derbyshire, and E. Nagy.
1994. Development and evaluation of a non-isotopically la-
beled DNA probe for fue diagnosis of infectious laryngotra-
cheitis. Avian Dis 38:467-474. .
90. Kingsbury, F.W., and E.L. Jungherr. 1958. Indirect trans-
miss ion of infectious laryngotracheitis in chickens. Avian Dis
2:54-63.
91. Komarov, A. and F.R. Beaudette. 1932. Carriers of infec-
tious bronchitis. Pou!t Sci 1I :335-338.
92. Kotiw, M., C.R. Wilks, and J. T. May. 1982. Differentiation
of infectious laryngotracheitis virus strains using restriction
endonucleases. Avian Dis 26:718-731.
93. Kotiw, M., M. Sheppard, J. T. May, and C.R. Wilks. 1986.
Differentiation between virulent and avirulent strains ofinfec-
tious laryngotracheitis virus by DNA:DNA hybridization us-
ing a cloned DNA marker. Vet Microbiol 11:3 19-330.
94. Lieb, D.A., J.M. Bradbury, R.M. GaskelI, C.S. Hughes,
and R.C. Joncs. 1986. Restriction endonuc!ease patterns of
some European and American isolates of infectious laryn-
gotracheitis virus. Avian Dis 30:835-837.
95. Lieb, D.A., J.M. Bradbury, C.A. Hart, and K. McCarthy.
1987. Genome isomerism in two alphaherpesviruses: Herpes
sajmiri-1 (herpesvirus tamaerinus) and avian infectious !aryn-
gotracheitis virus. Arch Virol 93:287-294.
96. Linares, J.A., A.A. Bickford, G.L. Cooper, B.R.
Charlton, and P.R. Woolcock. 1994. An outbreak of in-
fectious laryngotracheitis in California broilers. Avian Dis
38:188-192.
97. Mallinson, E.T., K.F. Miller, and C.D. Murphy. 1981.
Cooperative control ofinfectious laryngotracheitis. Avian Dis
25:723-729.
98. May, H.G., and R.P. Tittsler. 1925. Tracheo-laryngotrachei-
lis in poultry. 1 Am Vet Med Assoc 67:229-23 l.
99. McNulty, M.S., G.M. AlIan, and R.M. McCracken. 1985.
Infectious laryngotracheitis in Ireland. Irish Vetl 39: 124-] 25.
100. Meulemans, G., and P. Halen. 1978. A comparison ofthree
methods for diagnosis of infectious laryngotracheitis. Avian
Pathol 7:433-436.
101. Meulemans, G., and P. Halen.1978. Some physiochemicai
and biological properties of a Belgian strain (U76/1035) of
infectious laryngotracheitis virus. Avian Pathol 7:3 11-3 I 5.
102. Meulemans, G., and P. Halen 1982. Enzyme-linked immu-
nosorbent assay (ELISA) for detecting infectious laryngotra-
cheitis vira! antibodies in chicken serum. Avian Pathol
11:361-368.
103. Molgard, P.C., and J.W. Cavett. 1947. The featl1er tollicle
method of vaccinating with fowl laryngotracheitis vaccine.
Poult Sci 26:263-267.
J04. Ncigltbour, N.K., L.A. Ncwberry, G.R. Bayyari, J.K.
552 . Enfermedades de las aves
Skeeles, J.N. Beasley, and R.W. McNew. 1994. The effect
ofmicroaerosolized hydrogen peroxide on bacterial and viral
pathogens. Poult Sci 73:1511-1516.
105. Ohkubo, Y., K. Shibata, T. Mimura, and l. Taskashima.
1988. Labeled avidin-biotin enzyme-linked immunosorbent
assay for detecting antibody to infectious laryngotracheitis
virus in chickens. Avian Dis 32:24-31.
106. Okamura, H., M. Sakaguchi, T. Honda, A. Taneno, K.
Matsuo, and S. Yamada.1994. Construction ofrecombinant
laryngotracheitis virus expressing fue lac-Z gene of E. coli
with thymidine kinase gene. J Vet Med Sci 56:799-801.
107. Picault, J.P., M. Guittet, and G. Bennejean.1982. Innocuite
et activite de differents vaccins de la laryngotracheite infec-
tieuse aviaire. Avian Patholll :39-48.
108. Pirozok, R.P., C.F. Helmbolt, and E.L. Jungherr. 1957.
A rapid histological technique for the diagnosis of infeci-
tous avian laryngotracheitis. J Am Vet Med Assoc 130:406-
407.
109. Plummer, G., C.R. Goodheart, O. Henson, and C.P. Bowl-
ing. 1969. A comparative study of fue DNA density and
behavior in tissue culture offourteen different herpesviruses.
Virology 39:134-137.
110. Prideaux, CT., K. Kongsuwan, M.A. Johnson, M. Shep-
pard, and K.J. Fahey. 1992. Infectious laryngotracheitis
virus growth, DNA replication, and protein synthesis. Arch
ViroI123:181-192.
111. Pulsford, M.F. 1963. Infectious laryngotracheitis ofpoultry.
Part l. Virus variation, immunology and vaccination. Vet Bull
33:415-420.
112. Pulsford, M.F., and J. Stokes. 1953. Infectious laryngotra-
cheitis in South Australia. Aust Vet J 29:8-12.
113. Purcell, O.A. 1971. The ultrastructural changes produced by
infectious laryngotracheitis virus in tracheal epithelium afilie
fowl. Res Vet Sci 12:455-458.
114. Purcell, O.A., and J.B. McFerran. 1969. Influence of
method of infection on the pathogenesis of infectious laryn-
gotracheitis. J Comp Path 79:285-291.
115. Purcell, O.A., and P.G. Surman. 1974. Aerosol administra-
tion afilie SA-2 vaccine strain of infectious laryngotracheitis
virus. Aust Vet J 50:419-420.
116. Raggi, L.G., and G.G. Lee. 1965.lnfectious laryngotrachei-
lis outbreaks following vaccination. Avian Dis 9:559-565.
117. Raggi, L.G., J.R. Brownell, and G.F. Stewart. 1961. Effect
ofinfectious laryngotracheitis on egg production and quality.
Poult Sci 40:134-140.
118. Reynolds, H.A., A.W. Watrach, and L.E. Hanson. 1968.
Development of fue nuclear inclusion bodies of infectious
laryngotracheitis. Avian Dis 12:332-347.
119. Robertson, G.M. 1977. The role of bursa-dependent re-
sponses in immunity to infectious laryngotracheitis. Res Vet
Sci 22:281-284.
120. Robertson, G.M., and J.R. Egerton. 1977. Micro-assay
systems for infectious laryngotracheitis virus. Avian Dis
21:133-135.
121. Robertson, G.M., and J.R. Egerton. 1981. Replication of
infectious laryngotracheitis virus in chickens following vac-
cination. AustVetJ 57:119-123.
122. Roizman, B. 1982. The family Herpesviridae: General
description, taxonomy and classification. In B. Roizman
(ed.). The Herpesviruses, vol. l. Plenum Press, New York,
pp. 1-23.
123. Roizman, B. and A.E. Sears. 1990. Herpes Simplex Viruses
and Their Replication. In B.N. Fields (ed.). Virology. Raven
Press, New York, pp. 9-35.
124. Rossi, C.R., H.A. Reynolds, and A.M. Watrach. 1969.
Studies of laryngotracheitis virus in avian tissue cultures. l.
Plaque assay in chicken embryo kidney tissue cultures. Arch
ViroI28:219-228.
(Captulo 19)
125. Russell, R.G., and A.J. Turnero 1983. Characterization of
infectious laryngotracheitis viruses, antigenic comparison
ofneutralization and immunization studies. Can J Comp Med
47:163-171.
126. Saif, Y.M., J.K. Rosenberger, S.S. Cloud, M.A. Wild, J.K.
McMillen, and R.O. Schwartz. 1994. Efficacy and safety of
a recombinant herpesvirus ofturkeys containing genes from
infectious laryngotracheitis virus. Proc Am Vet Med Assoc,
Minneapolis, MN, p. 154.
127. Samberg, Y., and 1. Aronovici.1969. The developmentofa
vaccine against avian intectious laryngotracheitis. 1. Modifi-
cation of a laryngotracheitis virus. Refu Vet 26:54-59.
128. Samberg, Y., E. Cuperstein, U. Bendheim, and l.
Aronovici.1971. The developmentofa vaccine againstavian
intectious laryngotracheitis. IV. Immunization of chickens
with modified laryngotracheitis vaccine in fue drinking water.
AvianOis 15:413-417.
129. Schnitzlein, W.M., J. Radzevicius, and D.N. Tripathy.
1994. Propagation of infectious laryngotracheitis virus in an
avian liver cellline. Avian Ois 38:211-217.
130. Seddon, H.R., and L. Hart. 1935. The occurrence ofintec-
tious laryngotracheitis in fowls in New South Wales. Aust Vet
JII:212-222.
131. Seddon, H.R., and L. Hart.1936. Infectivity experiments
with fue virus of laryngotracheitis of fowls. Aust Vet J
12:13-16.
132. Sevoian, M. 1960. A quick method for fue diagnosis ofavian
pox and infectious laryngotracheitis. Avian Ois 4:474-477.
133. Shibley, G.P., R.E. Luginbuhl, and C.F. Helmboldt.
1962. A study ofinfectious laryngotracheitis virus. l. Com-
parison of serologic and immunogenic properties. Avian
Ois 6:59-71.
134. Shirley, M.W., D.J. Kemp, M. Sheppard, and K.J. Fahey.
1990. Oetection of ONA from infectious laryngotracheitis
virus by colourimetric analyses of polymerase chain reac-
tions. J Viro! Methods 30:251-260.
135. Sinkovic, B.S.1974. Studies on fue control oflLT in Austra-
lia. PhO dissertation. University ofSydney, Australia.
136. Sinkovic, B. and S. Hunt. 1968. Vaccination of dayold
chickens against infectious laryngotracheitis by conjunctival
instillation. Aust Vet J 44:55-57.
137. Tripathy, D.N., and L.E. Hanson. 1989. Laryngotracheitis.
In H.G. Purchase, L.H. Arp, C.H. Oomermuth, and J.E.
Pearson, (eds.). A Laboratory Manual for fue Isolation and
Identificacin of Avian Pathogens, 3rd ed. American Asso-
ciation of Avian Pathologists, Kennett Square, PA, pp. 85-88.
138. Turner, A.J. 1972. Persistence ofvirus in respiratory infec-
tions of chickens. Aust Vet J 48:36 I -363.
139. VanderKop, M.A.1993. Infectious laryngotracheitis in com-
mercial broiler chickens. Can Vet J 34: I 85.
140. Van Kammen, A., and P.B. Spradbrow. 1976. Rapid diag-
nosis of some avian virus diseases. Avian Ois 20:748-75 l.
141. Watrach, A.M., A.E. Vatter, L.E. Hanson, M.A. Wa-
trook, and H.E. Rhoades. 1959. Electron microscopic
studies of the virus infectious laryngotracheitis. Am J Vet
Res 20:537-544.
142. Watrach, A.M., L.E. Hanson, and M.A. Watrach. 1963.
'nle structure of infectious laryngotracheitis virus. Virology
21:601-608.
143. Webster, R.G. 1959. Studies on infectious laryngotracheitis
in New Zealand. NZ VetJ 7:67-71.
144. Wilks, C.R., and V.G. Kogan. 1979. An immunofluores-
cence diagnostic test for avian infectious laryngotracheitis.
Aust Vet J 55:385-388.
145. Williams, R.A., M. Bennett, J.M. Bradbury, R.M. Gaskell,
R.C. Jones, and F.T.W. Jordan. 1992. Oemonstration of
sites oflatency of infectious laryngotracheitis virus using fue
polymerase chain reaction. J Gen Viro! 73:2415-2430.

146.WiIliams, R.A., C.E. Savage,and R.C. Jones.1994.A
comparison of direct electron microscopy, virus isolation, and
a DNA amplification melhod for the detection of avian infec-
tious laryngotracheitis virus in field material. Avian Pathol
23:709-720.
147. Winterfield, R.W., and I.G. So. 1968. Susceptibility
of turkeys to infectious laryngotracheitis. Avian Dis 12:
191-202.
148. Yamada, S., K. Matsuo, T. Fukuda, and Y. Uchinuno.
1980. Susceptibility of ducks to Ihe virus of infectious laryn-
gotracheitis. Avian Dis 24:930-938.
149. York, J.J., and K.J. Fahey. 1988. Diagnosis of infectious
laryngotracheitis using a monoclonal antibody ELlSA. Avian
PalhoI17:173-182.
150. York,J.J., and K.J. Fahey.1990. Humoral and cellmediated
immune responses to Ihe glycoproteins of infectious laryn-
gotracheitis herpesvirus. Arch Viro] ] 15:289-297.
]51. York, J."., and K.J. Fahcy. 1991. Vaccination with at:.
Laringotraquetis . 553
finity-purified glycoproteins protects chickens against
infectious laryngotracheitis herpesvirus. Avian Pathol
20: 693-704.
152. York,J.J., K.J. Fahey,and T.J. Bagust.1983.Development
and evaluationof an ELlSA for fue detectionof antibodyto
infectious laryngotracheitisvirus in chickens. Avian Dis
27:409-421.
153. York, J.J., S. Sonza,and K.J. Fahey. 1987. lmmunogenic
glycoproteinsof infectiouslaryngotracheitisherpesvirus.Vi-
rology 161:340-347.
154. York, J.J., J.G. Young, and K.J. Fahey. 1989.The appear-
anceofviral antigenandantibodyk1fue tracheaofnaive and
vaccinatedchickensinfectedwith infectiouslaryngotracheitis
virus. Avian PathoI18:643-658.
155. York, J.J., S. Sonza, M.R. Brandon, and K.J. Fahey.
1990. Antigens of infectious laryngotracheitis herpes-
virus defined by monoclonal antibodies. Arch Viroll15:
147-162.
 INTRODUCCiN
Las familias virales Paramyxoviridae y Rhabdoviridae
confunDan el primer orden en definirse, los Mononegavi-
raJes, es decir, virus RNA de tira sencilla no segmentaday
de sentido negativo. La taxonomia y nomenclatura de la
familia Paramyxoviridae se ha modificado recientemente
(228), y ahora cuenta con cuatro gneros fonnando dos
subfamilias. La subfamilia Paramyxovirinae tiene tres g-
neros: Rubulavirus, que incluye al virus de la enfermedad
de Newcastle y otros paramixovirus aviares; Paramyxovi-
rus y Morbillivirus. La subfamilia Pneumovirinae consta
de un solo gnero, Pneumovirus, que incluye a los neu-
movirus aviares. Se reconocen nueve serogrupos de para-
mixovirus aviares: PMV -1 a PMV -9 (9). De stos el virus
de la enfennedad de Newcastle (NDV) (PMV-I) es el
patgeno ms importante para las aves. pero PMV-2 y
PMV -3 pueden ocasionar enfermedades graves. Los virus
prototipo y los huspedes naturales reconocidos para cada
serogrupo se muestran en el cuadro 20-1. Alexander (6, 7,
9, 11) analiz las descripciones detalladas de los serotipos
que no parecen afectar a las aves domsticas y los sero-
tipos que, por lo general, infectan las aves acuticas.
El NDV puede variar mucho en el tipo y gravedad de
la enfennedad que origina. Esto muchas veces ocasiona
algunos problemas con la nomenclatura, por lo general,cuan-
do la enfermedad se reconoce por primera vez en un pas.
Como resultado, la enfermedad de Newcastle se ha llamado
seudopesteaviar,pseudovogel pest, atypische Geflugelpest,
seudoplaga aviar, peste aviar, moquillo aviar, enfermedad
Ranikhet, enfermedadTetelo, plaga aviar coreana,y neumoce-
falitis aviar. Hay pocas sinonimias utilizadas para los dems
paramixovirus aviares. El trmino virus Yucaipa se aplica
a los virus PMV-2, como el primer aislamiento PMV-2/po-
110/Califomia/Yucaipa/56, el prototipo del serogrupo. Los
aislamientos del serotipo PMV-5, en ocasiones se les llama
virus Kunitach, otra vez en referencia al virus prototipo.
La enfermedad de Newcastle porque se complica en
diferentes aislamientos y cepas del virus pueden inducir una
555
gran variacin en la gravedad de la enfermedad, an en un
husped determinado como los pollos. Para simplificar el
problema, Beard y Hanson (45) hicieron y resumieron una
divisin en tipos de la enfermedad basada en los signos
clnicos: 1) forma Doyle (95), infeccin aguda letal en
pollos de todas las edades; muchas veces hay lesiones
hemorrgicas del aparato digestivo; a esta forma se le llama
enfermedad de Newcastle velgena viscerotrpica
(ENVV); 2) la forma de Beach (41), una infeccin con
frecuencia letal de pollos de todas las edades; son caracte-
rsticos, los signos respiratorios y neurolgicos, por tanto,
se denomina velgena neurotrpica (ENVN); 3) forma
de Beaudette (48), parece ser un tipo menos patgeno de
ENVN, en el cual la mortalidad, por lo general, slo se
observa en avesjvenes. Los virus que ocasionan este tipo
de nfeccin son del patotipo, mesgeno y pueden utilizarse
como vacunassecundariasvivas; 4) forma de Hitchner (146)
que est representada por infecciones benignas o inapa-
rentes originadas por virus del patotipo lentgeno, que por
lo general, se emplean como vacunas vivas; y 5) la forma
entrica asintomtica (184), que son principalmente infec-
ciones intestinales con virus lentgenos que no provocan
enfermedad evidente.
Las enfermedades clnicas que puedan resultar de in-
fecciones por neumovirus aviares de pavos o pollos, se han
denominado rinotraquetis del pavo (RTP) y sndrome de la
cabeza hinchada (S.CH), respectivamente. Estos signos de
enfermedad no son especficos para las infecciones por
neumovirus aviares y pueden confundirse con enfermeda-
des que resultan por infecciones con otros microorganismos
tales como Bordetella avium en pavos, la cual se considera
en el captu lo 13. A pesar de esto, actualmente se acepta de
manera universal que pueden desarrollarse los trastornos
conocidos como RTP o SCH, como resultado de la infeccin
con le mismo neumovirus aviar. El tipo ms severo de la
enfermedad relacionada, tal vez resulte de una infeccin
dual o secundaria con otros microorganismos y para SCH
la cabezahinchada caracterstica aparececomo resultado de
una infeccin con bactcrias secundarias ocasionales, por lo
general Escherichia coli.
556 . Enfermedades de las aves
. HISTORIA
Virus de la enfermedad de Newcastle (PMV-1)
Por lo comn, se considera que los primeros brotes de
enfermedad de Newcastle se presentaron en 1926, en lava,
Indonesia (163) y en Newcastle-upon- Tyne, Inglaterra (95).
Existen informes de brotes de la enfermedad en Europa
central hacia 1926 (131), similares a los que hoy se reco-
nocen como enfermedad de Newcastle y Levine (173),
citando a Ochi y Hashimoto, indicaron que la enfermedad
pudo haberse presentado en Corea desde 1924. El nombre
Newcastle lo acu Doyle como una medida temporal, ya
que deseabaevitar un nombre descriptivo que pudiera con-
fundirse con otras enfermedades (96).
Despus lleg a ser claro que otras enfermedades
menos graves las provoc un virus indistinguible del NDV.
En EVA, una enfermedad respiratoria relativamente benigna,
a menudo con signos nerviosos, se describi en el decenio
de 1930 y de manera subsecuente se llam neumoencefa-
litis (41). Se demostr que se debla a un virus indistinguible
de NDV en pruebas serolgicas (42). En pocos aos, se
hicieron numerosos aislamientos de NDV que ocasionaron
enfermedades en extremo benignas o ninguna enfermedad
en pollos, en todo el mundo (33, 146, 185,248).
Paramixovirus aviar tipo 2 (PMV-2)
En 1956, Bankowski y colaboradores (36), aislaron un
paramixovirus (94), de un pollo que padecia de laringotra-
queitis en Yucaipa, California. Era distinto serolgicamente
del NDV (cuadro 20-1) y ocasion slo enfermedad respi-
ratoria benigna en pollos. Los estudios serolgicos en aves
domsticas en EVA mostraron que este virus estaba dise-
minado, y que afectaba ms a pavos que a pollos (37,62).
Las investigaciones subsecuentes sugirieron que los virus
del mismo serotipo fueron comunes en aves domsticas
alrededor del mundo (9).
Las pruebas durante la cuarentena en aves de jaula
importadas desde 1970, a menudo resultan en aislamientos
del virus PMV -2, principalmente de paserinas, pero tam-
bin de psitcidas (9, 246). La vigilancia de aves silvestres
durante el decenio de 1970, muchas veces result en el
aislamiento de virus PMV -2, por lo comn a partir de
especies paserinas (9).
Paramixovirus aviar tipo 3 (PMV-3)
Los paramixovirusque representanun tercer serotipofue-
ron aisladosen Ontarioen 1967y en Wisconsinen 1968y,
ms tarde se detectaronmedianteserologiaen pavos en
otrosestadosde EVA (267).No seha comunicadode virus
relacionadosserolgicamente provenientesde pavosde di-
ferentespaisesde Europa.
Los virus PMV-3 tambinse aislanmuchasvecesde
avesenjauladasen casi todos los paisesdondese impuso
cuarentena,con mayor frecuenciade especiespsitcidas,
aunquelas paserinastambin son susceptibles(9). Hay
evidenciade que estosvirus difieren de maneraantignica
de los virus PMV-3 de pavos(29).
Neumovirus aviares
A partir del decenio de 1960,se ha informado desdediferentes
pasesde un sindrome de enfermedad clinica indiferenciable
(Captulo20)
de trastornos que ahora se sabe estn relacionados con
infecciones por neumovirus aviares (178). En algunos de
estos lugares, de manera ms notable en EVA, se ha esta-
blecido que el agente causal es Bordetella avium, y este
microorganismo y enfermedad se estudian en el captulo 13.
Debido a las diferentes etiologas y a la dificultad para aislar
al microorganismo, resulta imposible establecer categrica-
mente cul enfermedad se reconoci primero. Los informes
iniciales atribuyen una etiologa viral tanto para RTP como
para SCH, en pollos provenientes de Sudfrica, en donde
aparecieron ambas enfermedades durante el decenio de
1970 (67,204). Sin embargo, no fue hasta el aislamiento del
virus causal y del desarrollo de una prueba serolgica en
1986, cuando se pudo estimar, hasta cierto punto, la preva-
lencia y distribucin reales de la enfermedad.
. DISTRIBUCiN
Enfermedad de Newcastle
La vacunacin de aves domsticas en todo el mundo hace
dificil conocer la distribucin geogrficade la EN. No obstante,
el registro e informes internacionales de la enfermedad los
lleva a cabo la Food and Agricu/ture Organization de
las Naciones Unidas (102), los cuales forman las bases
de las valoraciones de la distribucin geogrfica de la en-
fermedad (167,168). Spradbrow (254), concluy que laEN
todava se encuentra muy diseminada en muchos pases de
Asia, frica y Amrica, slo los pasesde Oceana parecan,
relativamente, no padecer la enfermedad. Durante el dece-
nio de 1980, slo se presentaron en Europa pocos brotes
espordicos(156); sin embargo,desde 1991hay un aumentoen
la incidencia, con una serie de brotes relacionados, afectan-
do a pollos en Blgica, Holanda, Luxemburgo, Alemania,
Espaila, Malta y Francia. Los brotes en Portugal durante este
periodo y en Italia en 1994,no parecenestarrelacionados(13).
La distribucin de la EN depende de los intentos de
erradicacin y control que se llevan a cabo en los diferentes
pases. A su vez, influye en el xito de tales medidas la
naturaleza de la industria avcola, es decir, naciones con
parvadas de pollos rurales principalmente, tienen problemas
ms graves que aqullas con grandes parvadas comerciales.
De manera similar, en Alemania una gran cantidad de
los brotes registrados durante 1993 a 1994, se ubicaron en
parvadas de traspatio, donde resulta dificil el control (276).
La naturaleza de la diseminacin de la EN tambin
afecta la distribucin. Alexander (10), considera que se han
presentado tres panzootias de Newcastle desde que se reco-
noci por primera vez la enfermedad. La primera represent
los brotes iniciales de la enfermedad y parece haber aumen-
tado en el Surestede Asia. Doyle (96) sostieneque la enferme-
dad se extendi con lentitud por Asia hacia Europa y que
brotes aislados como el de Inglaterra en 1926, lo introduje-
ron accidentalmente antes de la corriente principal. Esta
teora de la diseminacin panzotica de EN significara que
el virus que surgi en apariencia en 1926, tom 30 ailos en
diseminarse en todo el mundo y que todava fue importante
en casi todos los pases hasta el decenio de 1960.
En notable contraste, la segunda panzootia parece ha-
ber comenzado en el Medio Este a finales del decenio de
1960 y alcanz a casi todos los pases en 1973. La mayor~
 Enfermedad de Newcast/e y otras infecciones por . 557

PMV-1/Newcastle, virus de Numerosos huspedes Vase texto Espectro de la enfermedad

enfermedad de aviares
PMV-2/pollo/Yucaipa/56 Paserinas, pavos Pollos, Enfermedad respiratoria, prdidas
psitcidas, en produccin de huevo, grave
rascones si se complica
PMV -3/pavo/Wisco nsin/68' Pavos Ninguno Prdidas en produccin de huevo,
enfermedad respiratoria
PMV-3/periqu ila/Hola nda/75* Psitcidas Pasarinas No hay infecciones conocidas
PMV-4/palo/Hong Kong/D3/75 Patos Gansos, rascones Infecciones inaparentes en patos
comerciales
PMV-5/periquilo australianol Periquitos australianos Ninguno No hay infecciones conocidas
Japn/Kunitachi/75
PMV-6/pato/Hong Kong/199/77 Patos, gansos Pavos Inaparente en patos y gansos, en-
fermedad respiratoria y prdidas
en produccin de huevo en pavos
PMV-7/paloma/Tennessee/4/75 Pichones, palomas Ninguno No hay infecciones conocidas

PMV-8/ganso/Delaware/1053/75 Patos, gansos Ninguno No hay infecciones conocidas

PMV-9/pato/New York/22/78 Patos Ninguno Infecciones inaparentes en patos
comerciales
Los anticuerpos monoclonales permiten la distincin relacionada con el husped entre los aislamientos PMV-3

rapidez de la diseminacin de la segunda panzootia, tal vez

sedebi a que la industria avcola haba cambiado de manera
importante, ya que se desarroll hacia una industria princi-
palmente comercia! con trfico internacional considerable.
Adems, el virus que particip en esta panzootia pareci
relacionarse con especies psitcidas de jaulas importadas.
El enorme trfico de estas aves, que incluyen transportes
areos rpidos, se consider como el principal factor en la
diseminacin de la enfermedad (104, 273).
Los graves efectos de la segunda panzootia en la in-
dustria avcola de casi todas las naciones conduce al desa-
rrollo de vacunas y programas que proporcionarn
proteccin importante para las aves. Adems, casi todos los
pasesimpusieron nuevas medidas de control para la impor-
tacin de aves exticas de jaula. Sin embargo, hay.otro
grupo de aves domesticadas, al cual por lo general, se ignora
como una fuentepotencialde la enfermedadde Newcastle
y que existe en gran cantidad en muchos pases. Este grupo
consiste en pichones y palomas (Co/umba /va), que se
conservan para competencias, espectculos o propsitos dc
alimentacin, y en casi todos los pases europeos pueden
representar varios millones de aves. stas fueron las aves
que se afectaron primero por la tercera panzootia de EN.
La enfermedad que se asemejaba a la forma neurotrpica
en pollos, pero sin signos respiratorios, en apariencia sur-
gi en el Medio Este,a finales del decenio de 1970 (157).
En 1981 lleg a Europa (52), y despus se disemin con
rapidez a otras partes del mundo, en gran parte como resul-
tado del contacto entre las aves en carreras y espectculos,
y el gran trfico internacional de tales aves. La naturaleza
variante de los virus hizo posible la demostracin inequ-
voca de la infeccin en 24 pases (22, 26, 218). La disemi-
nacin en pollos se ha presentado en varios pases. incluso
en Gran Bretaa donde hubo 20 brotes en pollos 110vacu-
nados en 1984, como resultado de alimento que se haba
contaminado por pichones infectados (23).
Paramixovirus aviar tipo 2
Estos virus se encontraron en aves silvestres, principalmen-
te paserinas y en pases europeos, asiticos, africanos y
americanos (8, 117), tal vez representan un aislamiento
comn de aves importadas de jaulas (8). Los aislamientos
de aves de granja son poco frecuentes aunque se han regis-
trado problemas relacionados con tales virus en EUA, Ca-
nad, Unin Sovitica, .Japn,Italia, Israel, India y Francia
en pollos o pavos (6,8).
Paramixovirus aviar tipo 3
Estos virus tambin se han aislado de aves exticas im-
portadas, pero a diferencia de los virus PMV -2, no se
dispone de informes de virus PMV-3 en aves silvestres (8).
Las infecciones con el PMV -3 en aves domsticas se res-
tringen a pavos en Canad y EUA (267), Gran Bretafia
(180), Francia (30) y Alemania {288). No hay informes de
infecciones naturales en pollos con virus PMV -3, aunque
son por completo susceptibles.
Neumovirus aviares
Lister y Alexander (178), enlistaron los pasesque comuni-
caron signos de enfermedad similares a la RTP, as como su
prevalencia antes del aislamiento e identificacin de los
mismos virus aviares. La valoracin retrospectiva de la
serologa o del aislamiento de los virus, indic que la enfer-
medad observada en estos pases se encontraba relacionada
con infeccin por neumovirus aviares. El virus se ha aislado
de pavos, pollos o ambos, en Francia, Gran Bretaa, Italia,
Espaa, Hungra, Alemania, Holanda, Sudfrica, Taiwn e
Israel. En Gran Bretaa, Francia, Italia, Sudfrica, Israel,
Alemania, Holanda, Espaa,Austria y Grecia se han demos-
trado anticuerpos al virus en pollos, pavos o ambos. En
Sudf'rica, el SCH o dikkop como se le llama ah, parece
haber sido prevalente por varios aos.
558 Enfermedades de las aves
. ETIOLOGA
Clasificacin
Los miembros de la familia Paramyxovirinae son virus
RNA que presentan simetra de la cpside en hlice, con un
genoma sencillo no segmentado de polaridad negativa.
Son envueltos y la envoltura se forma de membrana celular
modificada conforme el virus brota de la superficie celu-
lar despus de que la cpside se ensambla en el citoplasma
(191).
La subfamilia Paramyxovirinae, consta de tres gne-
ros. El gnero Morbillivirus, incluye a los virus de saram-
pin, rinderpest y moquillo; no se han aislado miembros
para las especies aviares. El gnero Paramyxovirus, est
constituido por el virus Sendai y otros virus de influenza de
mamferos. El gnero Rubulavirus, se encuentraconformado
por el virus de las paperas, los virus de parainfluenza huma-
na 2 y 4, virus de la enfermedad de Newcastle (PMV-I) y
los paramixovirus aviares (PMV-2 a PMV-3).
La subtamilia Pneumovirinae slo tiene un gnero, el
Pneumovirus, el cual consta de virus sincitiales respirato-
rios, neumovirus murinos y neumovirus aviares. Los aisla-
mientos del neumovirus aviar cumplen con los criterios
morfolgicos y estructurales para incluirse dentro del gne-
ro y no poseen actividades de hemaglutinacin o neurami-
nidasa (76, 113, 174). El mRNA producido en las
infecciones por neumovirus aviar es similar en su perfil al
del virus sincitial respiratorio (70). Sin embargo, el orden de
los genes en los neumovirus parece ser diferente de aquel
de los virus sincitiales respiratorios (287).
Clasificacin de paramixovirus aviares
Tumova y colaboradores (268), sugirieron agrupar a los
paramixovirus aviares con base en su relacin antignica
en las pruebas de inhibicin de hemaglutinacin. Se adop-
taron los prefijos PMV -1, PMV -2, etctera, para sealar el
serotipo, y la nomenclatura propuesta para nombrar los
aislamientos de influenza (277) se utiliz para los aislamien-
tos de paramixovirus aviares (cuadro 20-1).
No se han intentado definiciones ms especficas de un
serotipo, y an ms, los virus se agrupan con base en sus
relaciones en las pruebas de inhibicin de hemaglutinacin
(IH). Sin embargo, cuando se usan las pruebas de inhibicin
de neuraminidasa (151, 159,208,267), neutralizacin sri-
ca (267) o difusin en gel agar (2, 20, 151, 160) resultan en
grupos similares.
A pesar de la concordancia de los grupos serolgicos
hay relaciones cruzadas entre los virus de los diferentes
serotipos (vase 9). Por lo general, stas son menores,
aunque Lipkind y colaboradores (175, 177), las considera-
ron suficientes para sugerir vnculo filgeno entre PMV -1,
-3, -4, -7, -8 Y -9 Y entre PMV -2 y -6. Sin embargo, la
relacin entre PMV -1 y -3 parece ser ms cercana y ms
importante que las dems.
Smit y Rondhuis (249), sugirieron que haba bajas
reacciones serolgicas entre ei NDV y PMV-3/periquitos/
Holanda/75, lo que se confirm ms tarde (15). Adems, la
infeccin previa en pollos con algunos virus PMV-3 confi-
rieron proteccin contra el desafio con una cepa virulenta
de NDV (18). Recientemente, un anticuerpo monoclonal
(Captulo 20)
contra el variante PMV-I pichn inhibi virus PMV-3
aislados de aves exticas en pruebas de IH y se uni a las
clulas infectadas con estos virus PMV-3 (26, 77). Sin
embargo, ya que tambin los aislamientos PMV -3 de pavos
muestran relaciones con PMV -1, Y ninguno pudo demostrar
reacciones con estos cuerpos monoclonales, los dos seroti-
pos pueden compartir otros epitopes.
Morfologa
La microscopia electrnica de contraste negativo de los
miembros del gnero Rubu/avirus muestra partculas virales
muy pleomrficas. Por lo general, son redondas y de 100 a
500 nm de dimetro, aunque a menudo se observan formas
111amentosastransversas de casi 100 nm y de longitud
variable. La superficie de la partcula vira! est cubierta
con proyecciones de casi 8 nm de largo. En casi todas !as
micrografias electrnicas de paramixovirus aviares la nu-
cleocpside en forma de "hueso espigado", de casi 18 nm
transversal, puede verse libre o emergiendo de las partculas
virales desorganizadas(figura 2-l).
La microscopia electrnica de contraste negativo de
los neumovirus virales muestra partculas pleomrficas
bordeadas, por lo general, rugosamente esfericas, de 80 a
200 nm de dimetro, aunque en ocasiones se pueden obser-
var partculas redondas con un dimetro de 500 nm (flgu-
ra 20-2). Las formas bordeadas filamentosas tienen un
dimetro de 80 a 100 nm y hastade I 000 nm de largo (figura
20-3), en particular en preparaciones provenientes de la
propagacin de cultivos de rganos. Collins y Gough (76)
informaron que las proyecciones de superflcie tenan una
longitud de 13 a 14 nm, y que la nucleocpside helicoidal
tena 14 nm de dimetro con una pendiente estimada de
7 nm por vuelta.
Composicin qumica
Los paramixovirus consisten de manera caracterstica de
una molcula sencilla de RNA de cadena sencilla de casi
5 x 106de peso molecular (161), lo cual constituye 5% por
peso de la partcula viral. La secuencia de nucletidos del
genoma del NOV, se sabe que se forma por 15 156 nucle-
tidos <.199).
Las partculas virajes tienen casi 20 a 25% p/p lpidos
dervados de la clula husped y cerca de 6% p/p de carbo-
hdratos. El peso molecular total para una partcula viral
promedio es de 500 x 106 con una densidad en sacarosade
1.18 a 1.20 g/mL.
Po/ipptidos vira/es
La electroforesis en gel de poliacrilamida (PAGE) de las
pal1culas virales purificadas desdobladas, por lo general,
muestra un mnimo de siete polipptidos para los parami-
xovirus aviares ( 16); sin embargo, uno de stoses la protena
actina del husped, que se incorpora a la partcula viral.
El genoma del NDV codifica para seis protenas (199), las
cuales describi Samson (241); la protena L- esto es
la I~NA polimerasa dirigida por RNA y relacionada con la
nucleocpside; HN- causal de las actividades de hemaglu-
tinina y neuraminidasa, que forman la ms larga de los dos
tipos de proyecciones vistos en la superficie de partculas
 Enfermedad de Newcastle y otras infecciones por. . 559

Figura 20-1. Micrografa electrnica de contraste negativo

de virus de enfermedad de Newcastle cepa Ulster 2C, que
muestra una partcula parcialmente abierta con nucleocp-
side saliendo. 202 OOOx,barra = 100 nm. (Collins.)

Figura 20-3. Micrografa electrnica de contraste negativo

de partculas filamentosas de neumovirus aviar. 100 OOOx,
barra = 100 nm. (Collns.)

paramixovirus; protena de fusin F, que forman las proyec-

ciones superficiales ms pequeas; protena nucleocpside
NP; fosforilasa P, relacionada con la nucleocpside; matriz
M. Se pueden observar polipptidos comparables para los
otros paramixovirus aviares aunque hay variaciones meno-
res en pesos moleculares, esto significa que los perfiles de
PAGE pueden emplearse para mostrar las similitudes en-
tre los aislamientos que coinciden con los serogrupos (16).
De manera caracterstica, se ha informado que los
neumovirus tienen siete protenas estructurales y tres
protenas no estructurales especficas de virus, de las cua-
les dos se encuentran glucociladas (224). Collins y Gough
(76) describieron siete polipptidos estructurales para
un aislamiento viral de RTP, de los cuales dos se encontra-
ban glucocilados. En estudios de sntesis de polipptidos
in vitro e in vivo, Ling y Pringle (174) informaron de poli-
pptidos estructurales similares y por lo menos dos prote-
nas no estructurales.

Actividades biolgicas
Figura 20-2. Micrografa electrnica de contraste negati-
vo de partculas de neumovirus avar. 160 OOOx, barra = Varias actividades biolgicas se vinculan con los paramixo-
100 nm. (Collns.) virus, las cuales caracterizan al grupo.
560 . Enfermedades de las aves
Actividades de hemaglutinacin
La capacidad del NOV y de otros paramixovirus para aglu-
tinar eritrocitos se debe a la fijacin de la protena hema-
gglutinin-neuraminidasa (HN) a los receptores sobre su
superficie. Esta propiedad y la inhibcin especfica de
aglutinacin por antisueros (66) son instrumentos muy ti-
les en el diagnstico de la enfermedad.
Por lo general, se utilizan eritrocitos de pollo en las
pruebas de hemaglutinacin (HA), pero el NOV ocasiona
hemaglutinacin de todas las clulas de anfibios, reptiles y
aves (166). Winslow y colaboradores (283), mostraron que
los eritrocitos de humano, ratn y cobayos se aglutinaron
por todas las cepas del NOV probadas, pero la capacidad
para aglutinar eritrocitos de bovino, caprino, ovino, porcino
y equino no fue variable de acuerdo con la cepa del NOV.
Parece que otros paramixovirus aviares tambin pueden
aglutinar una amplia variedad de eritrocitos, pero la ampli-
tud exacta puede ser distinta de acuerdo con el aislamiento,
as como tambin con el serotipo. Los paramixovirus aglu-
tinan clulas diferentes a los eritrocitos si presentan los
receptores correctos.
Actividad de neuraminidasa
La enzima neuraminidasa (mucopolisacrido neuraminil
N-acetil hidrolasa EC 3.2.1.18) tambin es parte de la
molcula HN y se encuentra en todos los miembros del
gnero Paramyxovirus. Una consecuencia obvia de la pre-
sencia de esta enzima es la elucin gradual de los eritrocitos
aglutinados (4). Se desconoce la funcin exacta de la neu-
raminidasa en la replicacin viral, pero parece probable que
remueva los sectores virales de la clula husped, y asi se
evita la readherencia de las particulas virales liberadas.
Fusin celular y hemlisis
El NDV y otros paramixovirus pueden provocar la hemli-
sis de eritrocitos o la fusin de otras clulas, de manera
esencial por el mismo mecanismo. A la adherencia al sitio
receptor durante la replicacin sigue la fusin de la mem-
brana viral con la membrana celular, y esto puede resultar
en la fusin de dos o ms clulas (similar a la formacin virus enzoticos y epizoticos.
sincitial que se presenta cuando las partculas virales bro-
tan de las clulas). La rigida membrana de los eritrocitos, por
lo general, resulta en lisis de la fusin de la membrana viral.
Los neumovirus aviares no tienen actividad HA o de
neuraminidasa.
Replicacin viral
La estrategia para la replicacin empleada por los parami-
xovirus es ]a misma que la de los virus de tira negativa en
general, como ]0 detalla Peeples (219).
El paso inicial es la adherencia de] virus a los recepto-
res celulares, mediada por el polipptido HN. La fusin de
las membranas celular y viral se lleva a cabo por la accin
de la proteina de fusin (F), y por consiguiente el com-
plejo de ]a nucleocpside entra a la clula.
La replicacin viral intracelular tiene lugar por com-
p]eto, en e] citoplasma. Debido a que el virus RNA tiene
sentido negativo, es necesario para la RNA polimerasa
dirigida por RNA viral (transcriptasa), generar transcrip-
ciones complementarias de sentido positivo Que puedan
(Captulo 20)
actuar como RNA mensajeros y emplear los mecanismos de
la clula para facilitar la translacin a protenas y genomas
virales. La protena F se sintetiza como un precursor no
funcional, FO, que necesita desdoblarse en FI y F2 por las
proteasas del husped. La HN de algunas cepas del NDV
tambin pueden requerir desdoblamiento postranslacional.
La importancia de este desdoblamiento en la patogenicidad
de las cepas del NDV se discute ms adelante.
Las protenas virales sintetizadas en una clula infec-
tada se transportan hacia la membrana celular, que se llega
a modificar por su incorporacin. Siguiendo el alineamiento
de la nucleocpside cerca de las regiones modificadas de la
membrana celular, las partculas virales brotan de la super-
ficie celular.
Resistencia a agentes
La infectividad de los paramixovirus aviares puede destruir-
se por tratamientos fisicos y qumicos tales como el calor,
irradiacin (que incluye luz y rayos ultravioleta), procesos
de oxidacin, efectos de pH y varios compuestos qumicos.
El ndice en el cual se destruye la infectividad depende de
la cepa del virus, el tiempo de exposicin, la cantidad
del virus, la naturaleza del medio de suspensin y las
interacciones entre los tratamientos. Ningn tratamiento
aislado puede garantizar la destruccin de todos los virus,
pero puede resultar en una muy baja probabilidad de vi-
rus infectante residual. Lancaster (166), Beard y Hanson
(45), proporcionan revisiones detalladas.
Clasificacin de las cepas
Virus de enfermedadde Newcastle (PMV-1)
El trmino cepa se utiliza, por lo general, para significar un
aislamiento bien caracterizado del virus. El objetivo impor-
tante en la clasificacin de los virus es agrupar virus simi-
lares. Para los aislamientos de NDV esto significa de manera
inevitable, la distincin entre los virus de alta y baja pato-
genicidad para pollos o tal vez, de manera pertinente entre
Las pruebas de patogenicidad son marcadores tiles y
guas de la importancia del aislamiento. Sin embargo, no
aportan mayor informacin y no .indican los lazos epizoo-
tiolgicos entre las cepas con la misma virulencia. Ciertas
propiedades biolgicas no relacionadas de los virus mues-
tran ser diversas para las diferentes cepas y aislamientos, y
stas se emplean para caracterizar y agrupar aislamientos
que muestran propiedades similares.
Pruebas de patogenicidad
El primer intento para distinguir entre grupo, o agrupar,
aislamientos por una prueba de laboratorio fue mediante
virulencia. Hanson y Brandly, sugirieron que las cepas de
NDV podan agruparse de manera conveniente como vel-
genas, mesgenas y lentgenas basadas en la mortalidad
en embriones de pollo en menos de 60 horas, 60 a 90 horas,
y ms de 90 horas de manera respectiva, despus de la
inoculacin alantoidea (136). Los valores obtenidos dieron
una gua de la enfermedad producida en pollos infectados.
Estos trminos se aplican a virus de alta, moderada y baja
virulencia, sin importar el mtodo de prueba.
 Enfermedad de Newcastle y otras infecciones por.
Otras pruebas puestasen prctica para distinguir cepas
dan una tasa directa de los signos clnicos o muertes de
aves infectadas. Esto facilita la cuantificacin por designa-
cin de marcas de acuerdo con el grado de gravedad y
calculando un ndice de patogenicidad. Las pruebas ms
empleadas son el ndice de patogenicidad intracerebral
(IPIC) en pollitos de un da de edad y el ndice de patogeni-
cidad intravenosa en pollos de seis semanasde edad (IPIV).
Formacin de placas
La formacin, el tamao y la morfologa de placas, se usan
para caracterizar virus (133). Los NDV de baja virulencia
no forman placas en cultivos celulares sin que se agregue
dietilaminoeti1 (DEAE) y magnesio (Mg2+) como iones (39)
o tripsina (232), a la sobrecarga del agar. Las placas pueden
ser de dos tipos morfolgicos claros o rojos (244), y el
tamao producido parece relacionarse con la virulencia del
virus en pollos (226).
Eluc;n
El ndice de elucin de eritrocitos de pollo aglutinados
por el virus, se utiliza como un mtodo para agruparde
manera amplia los aislamientosde NDV como agentes
de elucinrpidoso lentos(253).
Termoestabilidad
La termoestabilidad de la actividad de hemaglutinacin de
los aislamientos de NDV vara (138) Y se utiliza como una
prueba de caracterizacin. Esta propiedad prueba ser un til
instrumento en estudios epizootiolgicos (137) Y un rpido
mtodo para distinguir entre algunos virus avirulentos y
otros virulentos.
Po/ipptidos estructura/es
Se han informado variaciones y similitudes de los polippti-
dos estructurales entre las diferentes cepas del virus (16,
202). Nagy y Lomniczi (207), emplearon el anlisis de
polipptidos estructurales por PAGE, despus del trata-
miento enzimtico para mostrar relaciones cercanas entre
virus aislados durante la misma epizootia y las diferencias
con otras cepas.
Huellas de o/igonuc/etidos
McMillan y Hanson (187, 188), usaron las marcas de los
oligonucletidos del RNA del genoma para comparar cepas
diferentes y aislamientos del NOV. Esta investigacin evi-
denci identificacin de virus de la misma fuente y las
diferencias con otros aislamientos, pero no sirve por s
misma como prueba de diagnstico de rutina.
Fijacin de lecitina
McMillan y colaboradores(189) demostraronque en dife-
rentescepasde NDV existe variacin en los perfiles de
fijacin de lecitina,lo quepuedesertil paradiferenciarlos
y paraagruparlos.
Antigenicidad
Las tcnicasde neutralizacinvira! o difusin en agargel
muestranmenor variacin antignicaentre las diferentes
cepasy aislamientosde NDV (116, 220, 245). Para to-
dos los nronsitosnrcticos.sin embarQo.los aislamientos
561
de NDV se consideraron como representantes de un solo
grupo antignicamente homogneo.
La tecnologa de anticuerpos monoclonales (Mab) pro-
porcion un nuevo acercamiento a la diferenciacin antig-
nicade cepas del NDV y de aislamientos (3,22,26,97,149,
151,165,195,210,236,256).
Los anticuerpos monoclonales pueden detectar ligeras
variaciones en la antigenicidad, tal como cambios en un solo
aminocido en el epitope, hacia el cual sedirige el anticuerpo.
Como resultado, es posible detectar diferencias no slo
entre cepas sino que tambin entre subpoblaciones de virus
(135). Algunos investigadores usan la prueba de Mab para
distinguir entre virus especficos. Por ejemplo, dos grupos
han descrito que dicha prueba diferencia las cepas vacuna-
les comunes, H itchner B 1 Y La Sota (97, 195), mientras que
otros Mab pueden separar virus vacunales de aquellos epi-
zoticos en un rea determinada (256).
El uso ms amplio de la prueba de Mab para la
caracterizacin de cepas y su clasificacin es obra de
Russell y Alexander (236), y Alexander y colaboradores
(22, 25, 26). Emplearon esta prueba para clasificar las
cepas y aislamientos del NDV en grupos con base en su
capacidad para reaccionar con los diferentes Mab.
Los virus del mismo grupo Mab comparten propiedades
biolgicas y epizootiolgicas.
La tipificacin con Mab tambin se utiliz para esta-
blecer la falta de unidad del NDV variante que ocasiona
panzootias en pichones y para confirmar la presencia de sta
en muchos pases (22, 26, 218). Durante la epizootia de
NDV en Gran Bretaa durante 1984, la rpida identificacin
del variante en pichones facilit el pronto reconocimiento de
la fuente de la enfermedad en los ingredientes contaminados
del alimento y el control subsecuente de la enfermedad.
Secuenciacin del nucletido
La secuenciacin de nucletidos, principalmente en los
genes HN o F, se ha efectuado en suficientes cepas de NDV
para permitir cierto anlisis filogentico (240, 266). Esto
demuestra que los agrupamientos genticos se relacionan
con las propiedades biolgicas como la virulencia o los
orgenes geogrficos de las cepas examinadas.
Russell y colaboradores (239) destacaron la similitud
entre grupos de virus formados con una base gentica y
aquellos conformados de acuerdo con sus similitudes en la
antigenicidad detectando Mab.
Paramixovirus aviar tipo 2
No se han hecho intentos por clasificar las cepas de PMV -2.
Se registra la considerable diversidad antignica y estructu-
ral entre estos virus (6,16) pero no se vinculan con ninguna
de las propiedades epizootiolgicas o biolgicas.
Paramixovirus aviar tipo 3
Los virus PMV-3 tambin muestran considerable diversidad
en los aislamientos. Parecehaber una diferenciacin antig-
nica entre los aislamientos de aves exticas y de pavos. Esto
se confirm con la prueba de Mab para PMV -3/pavo/Ingla-
terra/MPI-I/8I. Con el uso de sta, Anderson y colaborado-
res (29) investigaron que algunos anticuerpos reaccionaban
con los aislamientos de cualquier fuente, otros se fijaban
de manera esnecficacon los virus de navos. Los aislamientos
562 Enfermedades de las aves
de pavos en EVA y Alemania fueron distinguibles de los
aislamientos de Gran Bretafia y Francia, y tal vez estaban
ms relacionados con aislamientos de aves exticas. Esta
divisin de los aislamientos de PMV-3 en dos grupos se
apoy por estudios con prueba de Mab a un aislamiento de
variante de pichones PMV -1, que tambin puede reaccionar
con aislamientos PMV-3 de aves exticas, pero no con los
provenientes de pavos (77).
Neumovirus aviares
Una investigacin inicial, cuando habia muy pocos aisla-
mientos disponibles de neumovirus aviares, sugeria que
habia poca diferencia detectable entre cepas mediante una
variedad de pruebas inmunolgicas o perfiles de polippti-
dos (40, 120). Recientemente, la experiencia de campo de
la vigilancia serolgica y los problemas vacunales, se-
alan que puede haber una diversidad antignica impor-
tante entre los virus (171). Los estudios centrados en la
valoracin de la variabilidad antignica, muestran que los
virus de diferentes ubicaciones geogrficas pueden pre-
sentar notables variaciones en las pruebas serolgicas (79,
86,129, 171,264). En tres estudios (79,86, 171) se han
producido Mab de un aislamiento de neumovirus aviar, y se
les ha utilizado para demostrar considerables diferencias
antignicas entre cepas. Cook y colaboradores (86) comu-
nicaron ciertas relaciones interesantes reveladas median-
te su panel de Mab. Por ejemplo, el virus obtenido en
Sudfrica en 1978 se relacionaba estrechamente con aisla-
mientos provenientes de Gran Bretaa logrados durante
1985 y 1990, mientras que los virus eran ms bien diferen-
tes de un aislamientohecho en Franciaen 1986.El estudio
de los aislamientos en Sudfrica en 1978 y en 1988, mostr
que slo se haba desarrollado poca variacin antignica mente a la falta de un sistema de propagacin de laboratorio
durantetal periodo. Asimismo,Cook y colaboradores (86)
informaron altos grados de relacin entre los aislamientos de
pollos y pavos, con base en el par de virus provenientes
de Sudfrica y Francia.
Sistemas de huspedes de laboratorio
para paramixovirus aviares
Animales
El NDV puede infectar y multiplicarse en una gama de
especiesaviares (166), como tambin en especiesdiferentes
(155), despus de la infeccin de laboratorio. Sin embargo,
el pollo sigue siendo el animal de laboratorio de mayor
disponibilidad y uso, adems de ser el husped natural ms
importante de la enfermedad.
Embriones de pollo
Todos los paramixovirus aviares se replican en huevos de
pollo embrionados. Debido a su eficacia (en especial
de fuentes libres de patgenos especficos), su sensibilidad
para el crecimiento del virus, y los altos ttulos a los cuales
crecen los virus en ellos, por lo general, se utilizan para
aislamiento y propagacin del virus.
Las cepas de NDV y los aislamientos varan en su
capacidad y el tiempo que se toman para matar los embrio-
nes. En los ttulos de virus tambin influye la cepa, con los
ttulos ms altos para aquellas que no provocan muerte o son
muy lentas (121). Con al~unas cepas, la muerte embrionaria
(Captulo 20)
y el crecimiento del virus se afecta por la presencia de
anticuerpos maternos en la yema (105).
La va de inoculacin tambin es importante (45).
La inoculacin del NDV en el sacode la yema, en comparacin
con la cavidad alantoidea ocasion muertes embrionarias con
mayor rapidez y adems por cepas que no matan, por la
ltima va (100). Para otros paramixovirus aviares, el saco
vitelino o la inoculacin amnitica puede ser la va de
opcin para el aislamiento o la replicacin (119, 209).
Cultivos celulares
Las cepas de NDV puede replicarse en una gran variedad
de clulas. Por ejemplo, Lancaster (166) enlist como
susceptibles 18 tipos de clulas primarias y 11 lneas celu-
lares; se han agregado muchas ms a la lista desde su
informe en 1966. Los efectos citopticos (EC) son, por lo
general, la formacin de sincitios y la subsecuente muerte
celular, con los efectos citopticos en cierta relacin a la
virulencia de la cepa para pollos (226). La formacin de
placas en clulas embrionarias de pollo se restringe a los
virus velgenos y mesgenos,.a menos que se agreguen
iones de Mg2+ y DEAE (39), o tripsina (232), a la cubierta.
Debido al crecimiento relativamente pobre del NDV y
otros paramixovirus en los sistemas de cultivo celular, por
lo comn son impmcticables para la propagacin viral para la
mayor parte de los propsitos.
Sistemas de huspedes de laboratorio
para neumovirus aviares
Los problemas iniciales en el diagnstico y determinacin
de laboratorio de la etiologia de RTP, se deban principal-
adecuado. La naturaleza infecciosa de la enfermedad se
pudo demostrar por la aparicin de los signos clnicos
tpicos en pavipollos susceptibles, colocados en contacto
con aves infectadas o inoculados de moco filtrado de las
aves afectadas (24).
La inoculacin del moco infectante en el saco vitelino
de embriones de pavo o pollo, ocasion muerte embrionaria
luego de 4 a 5 pasa.ies,pero se demostr que el virus se
encontraba a ttulos muy bajos (24). De manera similar, la
inoculacin de cultivos de rgano traquealde pollo o pavo,
caus cilistasis, pero de nuevo, el virus slo se replic a
bajos ttulos (112, 183). Sin embargo, los aislamientos
adaptados a los cultivos de rgano traqueal, fueron capaces
de replicarse en cultivos de clulas de embrin de pollo,
clulas de embrin de pavo, clulas VERO y clulas BS-C-I,
con un efecto citoptico caracterstico de formacin de
sincitio v ttulos virales relativamente altos.
Patogenicidad
Enfermedad de Newcastle
La patogenicidad de las cepas del NDV vara mucho de
acuerdo con el husped. Los pollos son muy susceptibles,
pero los patos y gansos pueden infectarse y mostrar pocos
o ningn signo, an con cepas letales para pollos (142).
En pollos, la patogenicidad del NDV se determina
principalmente por la cepa del virus, aunque la dosis, la va
de administracin, edad del pollo y condiciones ambientales
 Enfermedad de Newcastle y otras infecciones por.
tienen un efecto. En general, entre msjvenes sean los ani-
males es ms aguda la enfermedad. Con virus virulentos en
el campo, los pollos jvenes pueden presentar muertes
repentinas sin grandes signos clinicos, mientras que las aves
ms viejas padecen la enfermedad ms prolongada y con
signos clnicos caractersticos. La raza o constitucin gen- residuo113. En contraste,todoslos virus velgenos
tica parece tener muy poco efecto en la susceptibilidad de
los pollos a la enfermedad (75). Las vas naturales de infec-
cin (nasal, oral, ocular) parecen destacar la naturaleza
respiratoria de la enfermedad (44) mientras que las vas
intrarnuscular, intravenosa e intracerebral parecen aumentar
los signos neurolgicos (45).
Neumovirus aviares
A pesar de la alta morbilidad y a menudo alta mortalidad
relacionadas con RTP en el campo, la patogenicidad de los
aislamientos de los neumovirus aviares resulta dificil de
valorar en el laboratorio. Las aves infectadas de manera
experimental, con frecuencia muestran signos reconocibles
de RTP, pero stos son ms leves que los observados en el
campo. Los pollos muestran, cuando mucho, slo enferme-
dad respiratoria leve en las infecciones de laboratorio.
Un aislamiento de neumovirus aviar proveniente de pollos
con SCH pudo producir RTP en pavipollos infectados (221).
Presuntamente, la diferencia en la patogenicidad entre el
laboratorio y las infecciones de campo se relaciona con las
condiciones en las cuales se mantiene a las aves y a la
presencia o ausencia de microorganismos exacerbantes.
Bases moleculares para la patogenicidad
Durante la replicacin del NDV se requiere que la gluco-
protena precursora FO se desdoble a Fl y F2, para que las
partculas virales de progenie sean infectantes (vase 233).
Este desdoblamiento de postranslacin est regulado por las
proteasas celulares del husped (205). Si falla el desdobla-
miento, se originan partculas virales no infecciosas. La trip-
sina puede desdoblar FO para todas las cepas de NDV y el
tratamiento in vitro de virus no infeccioso restaura la infec-
tividad (206).
La importancia del desdoblamiento de FOse demostr
con facilidad, ya que los virus que por lo comn no pueden
replicarse o generar placas en sistemas de cultivo celular,
pudieron hacerlo en ambos procesos siempre que se les
agreg tripsina a la cubierta de agar o al lquido de cultivo.
Mientras que todos los virus pueden replicarse y originar
progenie infecciosa en la cavidad alantoidea, los virus pa-
tgenos para pollos pueden replicarse en una amplia varie-
dad de tipos celulares in vitro con o sin tripsina, mientras
que las cepas de baja virulencia pueden replicarse slo
cuando se agrega la tripsina (231, 232). Por tanto, las
molculas FO de virus virulentos pueden ser desdobladas
por la proteasa del husped o por una amplia variedad de
clulas y tejidos, pero las molculas FO en virus de baja
virulencia tienen restringida su sensibilidad y estos virus
pueden crecer slo en ciertos tipos celulares huspedes.
Collins y colaboradores (78), obtuvieron las secuen-
cias de aminocidos deducidas del precursor FO, obtenidas
a partir de la secuenciacin de nucletidos del gen F para
las 17 cepas de NDV. stas, junto con nueve secuencias
publicadas antes (71, 114, 186, 199, 243,2365), posibilita-
ron la comparacin de 11 virus de baja virulencia y de 15
563
que eran velgenos o mesgenos. Para todos los virus, el
aminocido en el residuo 116, la terminal C de la protena
F2 en el sitio de desdoblamiento fue la arginina. Todos los
virus de ba.iavirulencia tenan leucina en el residuo 117, la
terminal de la protena FI y otro aminocido bsico en el
o
mesgenos tenan fenilalanina en el residuo 117 y, con una
excepcin, aminocidos bsicos en los residuos 115 y 112,
adems de aquellos en 113 y 116. La excepcin fue el virus
PMV -1 variante de paloma, que era idntico a los virus
virulentos, pero que careca de un aminocido bsico en la
posicin 112. Estudios adicionales indican que esta varia-
cin era usual para el virus PMV -1 de paloma, pero no tena
importancia en la variabilidad de la patogenicidad para
pollos, registrada con estos virus (80).
Por eso puede parecer que el mecanismo que controla
la patogenicidad del NOV es muy similar al descrito para el
virus de la influenza (274). La presencia de aminocidos
bsicos adicionales en cepas virulentas significa que una
amplia variedad de proteasas del husped proteasas en
clulas y tejidos pueden efectuar el desdoblamiento, pero
en los virus lentgenos, el desdoblamiento slo puede
desarrollarse con proteasasque reconocen una sola arginina,
es decir, enzimas semejantes a la tripsina. Los virus lent-
genos, por tanto, slo se replican en reas con enzimas
semejantes a la tripsina, como los aparatos respiratorio e
intestinal, mientras que los virus virulentos pueden replicar-
se en una variedad de tejidos y rganos produciendo una
infeccin sistmica letal (231).
Garten y colaboradores (106) indicaron que la activa-
cin proteoltica de la glucoprotena HN tambin participa
en la virulencia. Aunque hay menos datos para F, se han
determinado las secuenciasen HN para las diferentes cepas.
Parece que el precursor HNO observado para las cepas
avirulentas Ulster 2C (201) Y 026 (242), nunca se producen
en cepas ms virulentas. Las cepas lentgenas Hitchner B 1
(154), mesgena 8eaudette C (200), dos cepas velgenas,
Australia Victoria (186) e Italiana (275) y el virus variante
de paloma (80), tienen codones de terminacin localizados
antesdel extremo del gen HN, as que la protena HNO no se
produce y no se requiere el desdoblamiento postraslacional.
PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
A partir de la bibliogratla disponible, Kaleta y Baldauf
(155), concluyeron que adems de las especies aviares
domsticas, la infeccin natural o experimental con NDV
se demostr en por lo menos 236 especies de 27 de los 50
rdenes de aves. Estos investigadores destacaron la varia-
cin de la gravedad de los signos clnicos, an con las
diferentes especies de un gnero. No obstante, estimaron
posible hacer grupos tentativos con base en la susceptibili-
dad a la enfermedad. Las especies ms resistentes parecen
ser las acuticas, mientras que las ms susceptibles son las
aves gregarias que forman parvadas permanentes o tempo-
rales. Se dispone de menos datos de los dems paramixo-
virus aviares. Los grupos generales de aves mencionadas
como infectadas con los diferentes serotipos se muestran en
564 . Enfermedades de las aves
el cuadro 20-1 y en revisiones ms detalladas (6, 9). Los
aislamientos de paramixovirus aviares de otras especies
diferentes se relacionan con poca frecuencia con los episo-
dios especficos de la enfermedad. Los virus PMV -3 se
vinculan con la enfermedad en ciertas especies de psitci-
das, como encefalitis con alta mortalidad en periquitos de
los gneros Neophema y Psephotus (249) esteatorrea y
lesiones pancreticas en pericos Neophema (271) y alta
mortalidad en periquito australiano, Agapornis roseico//is,
(145). Los virus PMV-5 parecen tener una variedad de
huspedes muy limitada; se aislaron slo de periquitos
australianos, Me/opsittacus undu/atus, en los cuales la in-
feccin result con alta mortalidad (208).
Los pavos y pollos, aparentemente de cualquier edad,
son los huspedesnaturales conocidos para los neumovirus
aviares. Adems, Picault y colaboradores (221) encontraron
anticuerpos a los neumovirus aviares en parvadas de galli-
nas de Guinea (Numida me/eagris) y causaroh una enferme-
dad similar a la rinotraquetis en estas especies, con virus
aislados de pavos afectados con RTP. Gough y colaborado-
res (124) demostraron en infecciones experimentales con
aislamientos de RTP, susceptibilidad con signos clnicos en
pavos, pollos y faisanes y una respuesta inmunitaria al virus
en gallinas de Guinea. Las palomas, gansos y patos parecen
ser refractarios al virus.
Transmisin
En la revisin de las formas de transmisin del NDV entre
aves, Alexander (12), concluy que la infeccin puede tener
lugar por inhalacin o ingestin, y que se disemina de un
ave a otra dependiendo de la disponibilidad del virus en una
forma infecciosa. Se intenta considerar que el NDV se
transmite de manera primaria por aerosoles finos o gotas
que inhalan las aves susceptibles. Sin embargo, no hay
evidencia experimental para probar esto de manera conclu-
yente. Resulta claro que el virus infectante puede estar
presente en aerosoles y que las aves colocadas en una
atmsfera con tales aerosoles se llegaron a infectar. sta es
la base para la aplicacin masiva de vacunas vivas por
aerosol y generadores de aerosoles (192). En infecciones
naturales, se liberan gotitas de diferentes tamaos que con-
tienen virus de aves infectadas como un resultado de la
replicacin en el aparato respiratorio o en el polvo y otras
partculas, que incluyen las heces. Estas partculas llenas de
virus pueden inhalarse o chocar contra las membranas mu-
cosas, lo cual causa infeccin. Sin embargo, la capacidad de
tales aerosoles para formar y soportar los virus infecciosos
por un periodo suficiente para la transmisin depende de
muchos factores ambientales.
Durante el curso de la infeccin de casi todas las aves
con el NDV, excretan grandes cantidades de virus en las
heces. La ingestin de heces resulta en la infeccin; ste
parece ser el principal mtodo de diseminacin de ave a ave
por NDV entrico avirulento y el virus variante de pichones
(21), ninguno de los cuales produce de manera normal
signos respiratorios en aves infectadas.
La transmisin vertical, es decir, el paso de virus de
padres hacia la progenie va el embrin, es controversial.
El verdadero significado de tal transmisin en epizootias de
la enfermedad de Newcastle no est clara. La contribucin
(Captulo 20)
experimental utiliza virus virulentos, y por lo comn se
impide por el cese de la produccin de huevos en aves
infectadas. Los embriones infectados se mencionan durante
las infecciones naturales de las aves de postura con virus
virulento (45, 169) pero esto en general, resulta en la muerte
de los embriones infectados durante la incubacin. Los
huevos rotos o sentidos pueden servir como una fuente del
virus para los pollos nuevos,como tambin las hecescon virus
contaminando el exterior de los huevos. EL virus tambin
puede penetrar el cascarn despus de la postura (279), lo
que complica el evaluar si la transmisin fue en verdad
transovrica o vertical. Los pollos infectados pudieron pro-
venir de huevos infectados con virus vacunales u otros
lentgenos que no necesariamente ocasionan la muerte de
los embriones (81, 105). En infecciones naturales no est
claro cmo se infectan los embriones, aunque se ha demos-
trado que existe la vacuna La Sota en casi todos los rganos
reproductores despus de la vacunacin (225).
Pospisil y colaboradores (222) demostraron la presen-
cia de virus lentgenos en embriones de pollo y en progenie
joven, incluyendo pollitos de un da de edad, en una parvada
de ponedoras vacunadas. Capuay colaboradores (69) inves-
tigaron el aislamiento inesperado de un virus virulento a
partir de embriones de pollo, y pudieron aislar NDV de
raspados cloacales obtenidos de aves que haban puesto
huevos, a pesar de grandes ttulos de anticuerpo s a NDV, y
de su progenie recin nacida.
Se estableci la naturaleza infecciosa de RTP mediante
la transmisin por contacto de pavipollos afectados a sus-
ceptibles, o por inoculacin con moco filtrado y sin filtrar,
lavados nasales u otros materiales de las vas respiratorias
de aves afectadas (178). Cook y colaboradores (85) demos-
traron que el virus se transmita de pavipollos infectados a
susceptibles ubicados en contacto directo durante nueve
das luego de la infeccin. Estos autores enfatizan la impor-
tancia aparente del contacto directo, ya que en sus experi-
mentos, el virus no se disemin hacia las aves susceptibles
ubicadas en la misma nave, pero en diferente jaula.
Diseminacin
Lancaster y Alexander (12, 166, 169) revisaron las formas
de diseminacin del virus de Newcastle. Las siguien-
tes fuentes del virus o mtodos estn involucrados en varias
epizootias: 1) movimiento de aves silvestres vivas,
aves mascotas exticas, aves de combate, palomas de com-
ptencia,aves comerciales; 2) otros animales; 3) movimiento
de gente y equipo; 4) movimiento de productos avicolas;
5) diseminacin area; 6) alimento de aves contaminado;
7) agua y 8) vacunas.
La importancia de cualquiera de estos factores depen-
der de la situacin, en la cual suceden las epizootias.
En pasesdonde las aves domsticas se conservan de mane-
ra exclusiva en casetas a prueba de aves, la capacidad
de las aves silvestres para invadir las parvadas afectadas
y transferir la enfermedad ser mnima, mientras que es
ms probable que las aves conservadas en campo abierto se
infecten con cepasportadaspor avessilvestres.En Canady el
norte de EUA, hubo brotes de NO en cormoranesy pelcanos
durante 1990 y 1992 (35, 269, 284). Un virus indistingui-
ble del virus de los cormoranes. utilizando equipo de Mab.
 Enfermedad de Newcastle y otras infecciones por.
se recuper tambin de pavos que mostraban signos de ND
velgena neurotrpica que se haba conservado en las cer-
canas de los cormoranes enfermos de quienes se haba
aislado el NDV (269).
De igual manera, a pesar del enorme trfico interna-
cional en aves exticas de jaulas y el frecuente aislamiento
de NDV virulentos de tales aves (246), la amenaza de
introduccin y la diseminacin por esta fuente (como en la
epizootia en California en 1971 a 1972) (270), se reducen
en gran medida mediante procedimientos estrictos de cua-
rentena para las importaciones. No obstante, las aves trans-
portadas de contrabando o aquellas que se retiran antes de
la cuarentena pueden representar una amenaza (246), y
desde 1973 se ha aislado NDV virulento en aves de compa-
a en EUA cada ao, excepto en 1978 y 1990 (214).
Hubo preocupacin en particular durante 1991, cuando se
desarrollaron brotes de aves de compaa en seis estados
(65,214), pero no hubo diseminacin hacia los pollos. La
diseminacin arease ha considerado importante en algunas
epizootias, tales como los brotes de 1970 a 1971 en Ingla-
terra (150), pero no en otros, tales como los brotes de
California de 1971 a 1972 (270), aun cuando el mismo virus
parece estar involucrado.
En algunos casos hay otro factor que se combina en
la diseminacin de la enfermedad. Por ejemplo, se con-
sider que los brotes de 1984 de NDV en Gran Bretaa
fueron por diseminacin por el alimento que palomas sil-
vestres infectadas haban contaminado (23).
Sin duda en el gran potencial para la diseminacin del
NDV existente, es por los humanos y el equipo. Los huma-
nos pueden infectarse en el saco conjuntival con NDV y
esto podra representar un mtodo de diseminacin, pero es
ms probable la transferencia mecnica de material infec-
tante (ms probable heces). El transporte moderno facilita
que el personal viaje con mayor rapidez a cualquier pas en
el mundo, por tanto, no se concibe que la diseminacin por
humanos sea slo una amenaza local o nacional.
Los equipos de vacunacin que se trasladan de una
granja a otra han sido implicados en la diseminacin del
virus de Newcastle (270), as como la inactivacin incom-
pleta (252), y la contaminacin de las vacunas (47).
Se dispone de poca informacin de la diseminacin de
otros paramixovirus aviares. Para PMV -2 y PMV -3, la
infeccin de aves domsticas permite la eliminacin prove-
niente de los aparatos respiratorio y digestivo, por lo que se
piensa que los mtodos de diseminacin del NDV tambin
se aplican a estos casos. Los virus PMV -2 parecen afectar a
pasarinas, las cuales pueden invadir las casetas de aves
domsticas, pero en ausencia de cualquier ave silvestre
hospedador para los virus PMV -3, parece ms probable que
se introduzca este subtipo en diferentes pases por importa-
cin de aves domsticas infectadas o por humanos.
En gran parte de los pases donde RTR ha aparecido
como una enfermedad nueva, se ha diseminado con rapi-
dez. Por ejemplo, el Reino Unido inform de la enfermedad
en gran parte de las reas productoras de pavo de Inglaterra
y Gales dentro de las siguientes nueve semanas del pri-
mer brote de la enfermedad (24). No son claros los mtodos
por los cuales se dio tal diseminacin, y aun en un solo
lugar, no era predecible la diseminacin. En algunos brotes,
todo se ha implicado: agua contaminada. movimiento de
565
pavipollos afectados o recuperados, movimiento de perso-
nal y equipo, camiones de alimento, etctera, aunque tam-
bin se consideran como posibilidades la diseminacin por
medio del aire y la transmisin vertical. En la actualidad,
slo se ha confirmado la diseminacin por contacto.
Periodo de incubacin
El periodo de incubacin de la EN despus de la exposicin
natural se menciona que vara de 2 a 15 das (promedio 5 a
6). La velocidad con la cual se presentan los signos, si los
hay, es variable dependiendo del virus infectante, la especie
del huspedy su edad y estado inmunitario, la infeccin con
otros organismos, condiciones ambientales, la va de expo-
sicin y la dosis.
Signos clnicos, morbilidad, mortalidad
Enfermedad de Newcastle
Los aislamientos del NDV pueden agruparse de manera
amplia en patotipos con base en los signos clnicos, los
cuales, a su vez, se ven afectados por la cepa del virus. Otros
factores tambin importantes en el establecimiento de la
gravedad de la enfermedad son la especie del husped, edad,
estado inmunitario, coinfeccin con otros organismos, es-
trs ambiental o social, va de exposicin y la dosis del virus
(184).
Con virus muy virulentos, la enfermedad puede pre-
sentarsede manera repentina,con alta mortalidad en ausencia
de otros signos clinicos. En brotes en pollos por el patotipo
ENVV, a menudo los signos clnicos comienzan con indife-
rencia, aumento de frecuencia respiratoria y debilidad, ter-
minando con postracin y muerte. Durante las panzootias
ocasionadaspor este tipo de virus en 1970 a 1973, la enfer-
medad en algunos pases como Gran Bretafia (28) e Irlanda
del Norte (184) estuvo marcada por signos respiratorios
graves, pero en otras naciones no se observaron estos signos.
Este tipo de enfermedad de Newcastle puede ocasionar
edema alrededor de los ojos y cabeza. Muchas veces se
observa diarrea verde en aves que no mueren al principio de
la infeccin, y antes de morir, pueden padecer temblores
musculares, tortcolis, parlisis de patasy alas y opisttonos.
La mortalidad muchas veces alcanza 100% en parvadas de
pollos por completo susceptibles.
La forma velgena neurotrpica de la enfermedad se
cita de manera principal en EUA. En pollos se marca por el
inicio repentino de un problema respiratorio grave, seguido
en I a 2 das despus por signos neurolgcos. La produc-
cin de huevo disminuye de manera sobresaliente, pero hay
pocas veces diarrea. La morbilidad puede llegar a 100%.
La mortalidad, por lo comn, es ms baja de manera con-
siderable, aunque se registra hasta 50% en aves adultas y
90% en avesjvenes.
Las cepasmesgenasdel virus de la EN, por lo general,
ocasionan problemas respiratorios en infecciones de cam-
po. En aves adultas, hay notable cada de la produccin
de huevo que puede durar varias semanas; tal vez exis-
tan signos nerviosos, pero no son comunes. La mortalidad
en las aves, en general, es ba.ia,excepto en aves muy jvenes
y susceptibles, pero pueden verse afectadas de manera con-
siderable Dor condiciones exncerhnntes
566 Enfermedadesde las aves
Los virus lentgenos, por lo general, no provocan
enfermedad en adultos. En aves jvenes, susceptibles por
completo, se observan problemas respiratorios graves, fre-
cuentemente con mortalidad, despus de la infeccin con
las cepas ms patgenas de La Sota con infecciones com-
plicantes. L vacunacin o la infeccin de aves de engorda
cercanas al sacrificio con estos virus, pueden favorecer la
colisepticemia o aerosaculitis con el resultante decomiso.
El virus que origin la panzootia en palomas durante
el decenio de 1980 indujo signos clnicos en infecciones de
campo en palomas(272) y pollos (23), a diferenciade los
otros virus. En ambas especies las caractersticas clnicas
predominantes fueron diarrea y signos nerviosos. En aves
adultas, precipit la reduccin de la produccin de huevo,
mientras se registr alta mortalidad en jvenes. Este virus
no induce signos respiratorios en infecciones sin complica-
ciones en palomas o pollos.
Los signos clnicos provocados por virus especficos
en otros huspedespuedediferir mucho de los vistos en pollos.
En general, los pavos son tan susceptibles como los pollos a
la infeccin con NOV, pero los signos clnicos por lo comn
son menos graves (58, 184). Aunque se infectan con rapi-
dez, los patos y los gansos se consideran resistentes an a
las cepas ms virulentas de NOV para pollos. No obstante,
brotes de enfermedad grave en patos infectados con NOV
ya se describi (142). Se ha informado de brotes de EN
virulenta en la mayor parte de las aves de juego (166, 169)
v la enfermedad parece similar a la de los pollos (50).
Paramixovirus aviar tipo 2
Los virus PMV -2 se relacionan con enfermedad~s respira-
torias benignas o in aparentes en pollos y pavos (37, 62,
103). A diferencia del NDV, las infecciones por PMV-2 se
mencionan como ms graves en pavos que en pollos, y Lang
y colaboradores (170) informan de enfermedades respirato-
rias graves, sinusitis, mortalidad elevada y baja produccin
de huevo en parvadas de pavos infectados con PMV-2
complicada por la presencia de otros microorganismos. Los
virus PMV-2 se citan como diseminados en pavos en Israel
y relacionados con enfermedad respiratoria grave en infec-
ciones complicadas (176). En experimentos conducidos en
condiciones de campo, Bankowski y colaboradores (38),
demostraron que las infecciones por PMV-2 en pavas en
postura resultaron en prdidas en la produccin de huevos
con incubabilidad y nacimientos de pavipollos reducidos,
pero no se afecta la fertilidad.
Paramixovirus aviar tipo 3
El virus PMV -3 en infecciones de aves domsticas parece
limitarse a los pavos. Por lo general, los signos clnicos son
problemas en la produccin de huevo, aunque stos pueden
ser precedidos por enfermedad respiratoria bengna (19,30,
34, 180, 267). La produccin de huevo, por lo general,
disminuye con rapidez con gran nmero de huevos de
cascarn blanco, aunque pocas veces se afectan la incuba-
bilidad y la fertilidad.
Paramixovirus aviar tipo 6
Los aislamientos de PMV -6 tambin se obtienen de pavos
que muestran enfermedad respiratoria benigna y problemas
~n 1:1nro!illccin de huevo. Los virus de este serotioo se han
(Captulo 20)
aislado a menudo de patos domsticos, en los cuales el virus
parece ser apatgeno (182, 247).
Neumovirus aviares
Lister y Alexander (178) resumieron los diversos signos
clnicos informados en general para RTP. Mucha de la
variacin comunicada puede relacionarse con los microor-
ganismos secundarios accidentales, que aparecen con fre-
cuenciacomo un problema con RTP. Por lo regular, los signos
en pavipollosjvenes incluyen estertores, estornudos, escu-
rrimiento nasal (espumoso), conjuntivitis, inflamacin de
senos infraorbitales y edema submandibular. En aves pone-
doras,puedehaber una cada en la produccinde huevo
hasta de 70% (259), junto con un ligero malestar respirato-
rio. En ciertas parvadas de pavos adultos, se ha registrado
la conversin serolgica del virus, sin alguna observacin
de signos clnicos. Cuando se observa la enfermedad, la
morbilidad en aves de todas las edades suele ser de 100% o
ms alta. En cuanto a la mortalidad, existe una variacin
considerable, que puede ser desde 0.4% hasta 90% de la
parvada. Por lo comn, es mayor en pavipollos jvenes.
O'Brien (211) describi los signos clnicos del SCH en
reproductores de aves de carne como una inflamacin de los
senos periorbitales e infraorbitales, tortcolis, desorienta-
cin cerebraly depresin.Por lo comn, se afect menosde 4%
de la parvada,aunqueen ocasionestambin hubo diseminacin
de signos respiratorios (286). Tambin se han relacionado con
SCH prdidas notables en la produccin de huevo. Los
pollos de carne, con infecciones confirmadas de neumovi-
rus aviares, han tenido una enfermedad respiratoria ms
grave y una mayor proporcin que manifiesta cabezahin-
chada, de lo que se haba observado en aves adultas (204).
Lesiones macroscpicas
Como con los signosclnicos,laslesionesmacroscpicas y
los rganos afectados en aves infectadas con el NOV, de-
penden de la cepa y patotipo del virus infectante, adems
del husped y todos los dems factores que puedan influir
en la gravedad de la enfermedad. No hay lesiones patogno-
mnicas relacionadas con cualquier tipo de la enfermedad.
Asimismo, tal vez no existan lesiones macroscpicas.
Sin embargo, la presencia de lesiones hemorrgicas en
el intestino de pollos infectados se emplea para distinguir
los virus ENVV de los virus de ENVN viscerotrpicos de
velgenos neurotrpicos), una distincin de importancia
en el control de regulacin en el diagnstico de la EN en EVA
(134, 139). Estas lesione~ a menudo son notables, en par-
ticular, en el proventrculo, ciegos e intestino delgado. Son
muy hemorrgicas y parecen resultar de la necrosis de la
pared intestinal o focos linfoides, como las tonsilas cecales.
Por lo general, las lesiones macroscpicas no se obser-
van en el sistema nerviosos central de las aves infectadas
con NOV, sin importar el patotipo (84).
No siempre hay los cambios patolgicos macrosc-
picos en el aparato respiratorio, pero cuando se observan,
consisten de manera predominante de lesiones hemorrgicas
y congestin marcada de la trquea (14). La aerosaculitis
puede existir despusde la infeccin con cepas an relativa-
mente benignas y se observa a menudo el engrosamiento
de los sacos areos con exudados catarral o caseoso (45).
 Enfermedad de Newcastle y otras infecciones por.
Los pollos y pavos infectados en postura con virus
velgenos, por lo general, muestran yema de huevo en la
cavidad abdominal. Los folculos ovricos muchas veces
estn flccidos y degenerados. Puede haber hemorragia y
decoloracin de los otros rganos reproductivos.
En la figura 20- 4 se ilustran las lesiones macroscpi-
cas de la enfermedad de Newcastle viscerotrpica velognica
en pollos susceptibles inoculados mediante gotita en el ojo.
Histopatologa
La histopatologa de las infecciones por NDV es tan variada
como los signos clnicos y las lesiones macroscpicas, y
pueden verse afectadas en gran medida por los mismos
parmetros. Adems de la cepa del virus y del husped, el
mtodo de infeccin tambin puede ser un parmetro de
importancia. Por ejemplo, Beard y Easterday (44), pudieron
demostrar cambios histopatolgicos similares en las tr-
queas de pollos infectados con virus lentgenos o velgenos
por aerosoles.Casi todas las descripciones publicadas de los
cambios histolgicos despus de las infecciones con NDV
se vinculaban con los patotipos virulentos, y varios informes
descriptivos o revisiones de la bibliogratla abarcan los
cambios histolgicos en los diferentes rganos durante la
infeccin (44, 45, 184, 278). Brevemente, los principales
cambios son los siguientes:
Sistema nervioso
Las lesiones observadas en el SNC son encefalomielitis no
purulenta con degeneracin neuronal, focos de clulas glia-
les, infiltracin perivascular de linfocitos y proliferacin de
clulas endoteliales. Por lo general, las lesiones pueden
observarse en cerebelo, mdula, cerebro medio, tallo ence-
flico y mdula espinal, pero muy pocas veces en el cerebro.
Sistema vascular
Se encontraronhiperemia, edemay hemorragiasen va-
sossanguneosde muchos rganos.Otros cambios que
puedenapreciarse,consistenen degeneracin de la media,
hialinizacinde los capilares y arteriolas, desarrollo de
trombosishialina en vasospequeosy necrosisde clulas
endotelialesde losvasos.
Sistema linfoide
Se encontr un cambio regresivo en el sistema linfo-
poytico, consistenteen la desaparicindel tejido linfoi-
de. La hiperplasia de las clulas reticulohistioctcasen
varios rganos,en especialel hgado,puedesucederen in-
fecciones subagudas.Se observan lesiones necrticas
en todo el bazo; vacuolacinfocal y la destruccinde
linfocitos en las reascorticalesy centrosgerminalesdel
bazoy el timo; ascomo notabledegeneracinde la regin
medularen la bolsa(257).
Aparato intestinal
Las lesiones hemorragiconecrticas en el aparato intestinal
con infecciones de algunas formas virulentas de la EN,
parecen desarrollarse en los agregados linfoides. Otras le-
siones se relacionan con los cambios en el sistema vascular.
. 567
Aparato respiratorio
El efecto de la infeccin por NDV en las membranas del
aparato respiratorio superior pueden ser graves y se vinculan
con el grado de alteracin respiratoria. Las lesiones pueden
extendersea todo lo largode la trquea.Sepierdencilios a
los dos das de infeccin. En la mucosa del aparato respira-
torio superior, se observan congestin, edema e infiltracin
celular densa de lintocitos y macrfagos, en particular
despusde la exposicin a aerosoles (44). El proceso parece
reducirse con rapidez y las aves examinadas a los seis das
pueden estar libres de la inflamacin.
Cheville y colaboradores (73) infectaron aves con dos
aislamientos viscerotrpicos de EUA, Texas 219 y Florida
Largo. Con ambos virus, se apreciaron lesiones marcadas
en los pulmones, el primero ocasion hiperemia y edema de
los parabronquios; el segundo provoc lesiones ms exten-
sas, que consistieron en hemorragias y eritrofagocitosis en
las reas alveolares de los parabronquios.
En ellos puede haber edema, infiltracin celular y
engrosamiento y mayor densidad de los sacos areos.
Neumovirus aviares
La infeccin experimental en pavos con neumovirus avia-
res, caus deciliacin de la trquea, empezando 48 horas
despusde la infeccin intranasal, lo que ocasion remocin
completa de los cilios casi a las 96 horas de posinfeccin
(153). Se inform de inclusiones citoplsmicas eosinofilicas
en las clulas epiteliales ciliadas de las cavidades nasales y
trquea en pavipollos infectados de manera experimental
(112) Y siete dias despusde la infeccin se observaron estas
lesiones tanto en pavos como en pollos (221).
Aparato reproductor
Los cambios histopatolgicos en el aparato reproductor son
muy variables. Biswal y Morrill (53) mencionaron que el
mayor dao funcional se presentaba en el tero o en la
porcin formadora de! cascarn del oviducto. Los cambios
en los rganos reproductores femeninos incluyen atresia de
folculo con infiltracin de clulas inflamatorias y forma-
cin de agregados linfoides. Se observan agregados simila-
res en los oviductos.
Otros rganos
Se aprecian pequefias reas focales de necrosis en hgado y
algunas veces se aprecian con hemorragia la vescula biliar
y corazn. Se informa de infiltracin linfoctica en el pn-
creas. En infecciones con virus velgenos viscerotrpicos
hay hemorragiasy ulceracin de la piel, y la congestin y las
petequiasde las crestasy barbillas son frecuentes.Las lesiones
conjuntivales pueden relacionarse con hemorragias.
Inmunidad
Existen pocos intentos para estudiar la respuestainmunitaria
en infecciones por neumovirus aviares u otros paramixovi-
rus aviares; por tanto, esta seccin se limita a NOV.
Inmunidad celular
La respuesta inmunitaria inicial a la infeccin con NDV es
celular y puede ser detectable de los 2 a 3 dias despus de
la infeccin con cepas vacunales vivas (109,263). Tal vez
568 . Enfermedades de las aves
esto explica la proteccin temprana contra el desafio que se
registra en aves vacunadas antes de tener una respuesta de
anticuerpos medible (27, 118). La importancia de la inmu-
nidad celular en la proteccin conferida por las vacunasno est
clara y no parece presentarse una intensa respuesta secun-
daria al desafio, similar a la respuesta de anticuerpo s (263).
Inmunidad humoral
Los anticuerpos que pueden proteger al husped pueden
medirse en pruebas de neutralizacin de virus (NV).
No obstante que la respuesta de NV parece ser paralela a la
respuestade inhibicin de hemaglutinacin (IH), a menudo
se utiliza esta ltima para tasar la respuesta protectora, en
especial despus de la vacunacin (28). Los anticuerpos
dirigidos contra los glucopolipptidos superficiales funcio-
nales, los polipptidos HN y F, pueden neutralizar a NDV
(234). De hecho, la tcnica de anticuerpos monoclonales
especfica para epitopes en el polipptido F demuestra que
inducen mayor neutralizacin que aquellos dirigidos contra
HN en pruebas in vitro e in vivo (194, 196). Por tanto, la
confianza en la prueba de IH para medir la proteccin hasta
ahora parece fortuita.
Cuando las aves sobreviven lo suficiente a la infeccin
con NDV, por lo general, los anticuerpos son detectables en
el suero en 6 a 10 das. Las cantidades dependen en gran
medida en la cepa infectante, pero por lo comn, la respues-
ta mxima se da entre las 3 a 4 semanas. La disminucin
en los ttulos de anticuerpos vara con el ttulo obtendo,
pero es mucho ms lento que cuando se desarrollan. Los an-
ticuerpos IH pueden permanecer detectables por ms de un
ao en aves recuperadas de la infeccin con virus mesge-
nos o despus de una serie de inmunizaciones. La reinfec-
cin o inmunizacin algunas semanas despus de que
comienzan a disminuir los ttulos produce una respuesta
secundaria (28).
Inmunidad local
Los anticuerpos se presentan en secreciones del aparato
respiratorio superior y el aparato intestinal en pollos cerca
del momento cuando se detectan por primera vez los anti-
cuerpos humorales. En el aparato respiratorio superior, las
inmunoglobulinas parecen ser principalmente IgA con al-
gunas IgG (216). Excreciones similares se observan en
glndula de Harderian, despus de la infeccin ocular, pero
no en infecciones parenterales (216, 223). Malkinson y
Small (181) demostraron inmunidad local eficaz cuando
encontraron que las aves pueden ser susceptibles a la infec-
cin en un sitio pero estar protegidos en otro. La funcin
exacta de la inmunidad local en la proteccin no est clara,
aunque se propone que tiene una funcin en la proteccin
del aparatorespiratorio independientede la inmunidad humoral
(148). La vacunacin intraocular con Hitchner DI, ocasionla
replicacin del virus en la glndula de Harderian, la cual poda
prevenirse por la presencia de IgG matemos en el lquido
lacrimal (235). La replicacin del virus en estaglndula origin
la produccin de IgG, al igual que IgA e IgM lacrimales
(235). En particular, la glndula de Harderian, se convirti en
el principal sitio de las clulas formadoras de IgA en el pollo
(238). Russell y Ezeifeka (237) enfatizaron que la IgM podra
ser el tipo de anticuerpo ms activo implicado en la depu-
racin de los virus en infecciones intraoculares.
(Captulo 20)
Inmunidad pasiva
Las gallinas con anticuerpos contra el NDV pasan stos a
su progenie a travs de la yema de huevos (141). Las con-
centraciones de anticuerpos en pollos de un da de edad se
relacionan de manera directa con los ttulos en las repro-
ductoras. Allan y colaboradores (28), estimaron que cada
disminucin doble de los ttulos de IH derivados de la
madre, toma cerca de cuatro das y medio. La inmunidad
materna protege y se debe tomar en cuenta para el momento
de aplicacin de la primera vacuna de las aves.
Inmunosupresin
La supresin de la respuesta inmunitaria tiene importantes
efectos tanto en la patogenicidad de cepas de NDV infec-
tantes como en los niveles de proteccin obtenidos por
medio de la vacunacin. En condiciones naturales, se puede
dar la inmunosupresin debido a la infeccin con otros virus
tales como infeccin de la bolsa de Fabricio. La subsecuente
inmunodeficiencia puede resultar en una enfermedad
ms grave ocasionada por algunas cepas de NDV y por
deficiencia en la respuesta adecuada a la vacunacin (101,
111, 217, 230). La inmunosupresin por el virus de la
anemia infecciosa, se ve implicada en el fracaso en aves para
responder bien a la vacuna de NDV (61) inactivada de
manera secundaria.
DIAGNSTICO
El objetivo en el diagnstico de la EN es llegar a una
decisin sobre las medidas de control. Ninguno de los
signos clinicos o lesiones de la EN puede considerarse
patognomnica y la amplia variacin en la enfermedad de
acuerdo con la cepa viral, especie de los huspedes y otros
factores significa que, stos pueden servir en el mejor de los
casoscomo una sugerenciade dicha enfermedad. De manera
similar, la presenciade cepas de NDV lentgenasen aves en
casi todos los paisesy el casi universal uso de vacunas vivas
significa, que la sola demostracin de la infeccin, sin la
definicin del virus infectante, pocas veces es suficiente para
que se impongan medidas de control. De manera adicional,
la EN, puede ocasionar epizootias tan devastadorasy puede
tener tBles alcances en el comercio de productos de aves
domsticasque se han establecidolas medidas de control, por
lo general, en el mbito nacional o internacional.
Figura 20-4. Lesiones macroscpicas de enfermedad de
Newcastle viscerotrpica velgena en pollos susceptibles
inoculados por la va de gota en el ojo. A. Edema facial.
B. Hemorragia, congestin y conjuntivitis en un prpado
retrado. C a D. Necrosis esplnica en la superficie capsular
(C) y superficie cortada (D). E a F. Necrosis y hemorragia en
agregados linfoides intestinales, evidentes desde la superfi-
cie serosa (E) y mucosa (F). G. Tonsilas ceca les necrticas
y crecidas. H. Peritonitis con depsitos de fibrina. l. Folculos
ovricos con estigma hemorrgica. J. Hemorragia en la
mucosa del proventrculo. (A a l. KinQ v Swavne: J. Beard.)
570 . Enfermedades
de las aves
Serologa
La presencia de anticuerpos especficos al NDV en el suero
de un ave aporta poca informacin de la cepa infectante del
NDV y por tanto, tiene valor diagnstico limitado.
Sin embargo, en ciertas circunstancias la demostracin
de que la infeccin tiene lugar es suficiente para requerir de
diagnstico. La serologa posvacunal puede utilizarse para
confirmar la aplicacin de vacunas y una apropiada respues-
ta inmune para el ave.
Pruebas sero/gicas para anticuerpos
contra el virus de la enfermedad de Newcastle
Los anticuerpos contra el NDV se pueden detectar en sueros
de aves por medio de una variedad de pruebas que incluyen
inmunodifusin radial (74), hemlisis radial (140), precipi-
tina en agar gel (107), NV en embriones de pollo (43) y
neutralizacin en placa (45). Las pruebas de inmunoabsor-
bencia enzimtica, las cuales se presentan a s mismas como
tcnicas semiautomatizadas, son populares, en especial
como parte de procedimientos de vigilancia de parvadas
(251) Y se han descrito una variedad de tales pruebas (5,
193, 198, 229, 250, 282). Se ha comunicado una buena
correlacin entre ELISA e IH (5, 63, 92).
De manera convencional, se han detectado los anti-
cuerpos contra NDV y otros paramixovirus aviares
y cuantificados para la prueba de IH. Se describen mu-
chos mtodos para las pruebas de hemaglutinacin (HA)
e IH.
Los suerosde otras especies(incluso pavos) puedendar a
ttulos bajos, aglutinacin no especficade eritrocito$ de pollo,
lo que complica la prueba. Tal aglutinacin puede evitarse
por adsorcin con eritrocito s de pollo antes de la prueba.
Las pruebas de HA y de IH no se afectan mucho por
los cambios menores en la metodologa, aunque Brugh y
colaboradores (64), destacaron la naturaleza crtica del pe-
riodo de incubacin antgeno/anticuerpo en pruebas de es-
tandarizacin. Las investigaciones no siempre mencionan
buena reproductividad en pruebas de IH, entre diferentes
laboratorios (46).
Pruebas serolgicas para otros
paramixovirus aviares
Las mismas pruebas serolgicas para NDV (PMV -1) pue-
den emplearse para los otros paramixovirus aviares. Se ha
informado que los virus PMV -5 no aglutinan eritrocito s
(208). Gough y colaboradores (125) informaron del aisla-
miento de virus claramente relacionados con los virus
PMV -5, los cuales aglutinaban bien eritrocito s de cobayo y
en menor grado eritrocitos de pollo.
Los anticuerpo s de inhibicin de hemaglutinacin a
los virus PMV -3 pueden detectarse en pavos y pollos
que tienen altos ttulos inducidos por vacunas a NDV, y las
aves vacunadas contra EN infectadas con virus de PMV-3
muestran una elevacin en ttulos de lH para ambos virus
(19,61).
Pruebas sero/gicas para neumovirus aviares
Los anticuerpos a los neumovirus aviares pueden detectarse
en pruebas de NV estndar en cultivos de rganos (40) o
microcultivos de fibroblastos de embrin de pol1o(FEP) (120).
(Captulo20)
Tambin pueden detectar anticuerpos las pruebas de inmu-
nofluorescencia (40) Y las de inmunodifusin con virus rotos
mediante N-lauroilsarcosina (120). ELISA es el mtodo que
se utiliza con mayor frecuencia para valorar los anticuerpos
a los neumovirus aviares (40,72, 112, 126,285).
Deteccin directa de antgenos virajes
Las tcnicas inmunohistolgicas ofrecen un mtodo rpido
para la demostracin especifica de la presencia de virus o
antigenos virales en rganos o tejidos. Las tcnicas de
inmunofluorescencia para cortes delgados de trquea (144)
o muestras de impresin (190) y una tcnica de inmunope-
roxidasa para cortes delgados (132, 179) se describen y se
utilizan en infecciones por NOV.
Aislamiento viral del NDV
En la actualidad, el nico mtodo inequivoco de diagnstico
de la EN, que tambin permite la caracterizacin de la cepa
infectante, es el aislamiento viral.
Sistema de cultivo
Los virus virulentos de la EN pueden propagarse en muchos
sistemas de cultivo celular y los virus de baja virulencia
pueden ser inducidos a replicarse en algunos de ellos. Es po-
sible utilizar cultivos celulares primarios o an lneas celu-
lares para aislamientos de rutina del NDV. Sin embargo, los
embriones de pollo representan un vehculo conveniente y
muy sensible para la propagacin del NDV y se emplea casi
de manera universal en diagnstico.
Los embriones de pollo se deben obtener de una par-
vada libre de patgenos especficos y se incuban durante 9
a 10 das a 37 C antes de usarlos. Si no se pueden obtener
huevos libres de patgenos especficos, se deben usar hue-
vos de una parvada libre de anticuerpos contra el NDV. Es
posible propagar cepas del NDV en huevos que contengan
anticuerpos en la yerma, pero el ttulo de virus, por lo
comn, se reduce en gran medida y se deben evitar tales
huevos para uso diagnstico.
Muestras
Los dos principales sitios de replicacin del NDV en aves
domsticas infectadas parecen ser los aparatos respiratorio
e intestinal, as que las muestras obtenidas deben incluir
heces, contenido intestinal o muestras cloacales y trquea o
raspados traqueales, lo que depende de las circunstancias.
Otras muestras obtenidas de los cadveresdeben reflejar los
signos clnicos previos a la muerte y rganos afectados de
manera evidente.
El NDV es relativamente estable por largos periodos
en tejidos no putrefacto s mientras la temperatura ambiental
seabaja (166). Sin embargo, Gough y colaboradores (123),
consideraron que el transporte de muestras en congelacin
o refrigeracin es muy importante en el aislamiento del
virus. Omojola y Hanson (212), sugirieron que la mdula
seapuede ser una prueba til en pases donde el transporte
es lento, las temperaturas altas y no hay refrigeracin dis-
ponible, ya que pudieron aislar el virus de este sitio despus
de varios das a 30 C.
 Enfermedad de Newcast/e y otras infecciones por.
Mtodo de aislamiento
De manera ideal, cada muestra se debe tratar por separado.
Sin embargo, es frecuente juntar muestras de rganos y
tejidos, aunque las muestras traqueales y fecales se conser-
van mejor por separado. Los medios antibiticos se usan
para hacer suspensiones al 20% p/v de heces o tejidos y
rganos desmenuzados de manera fina. Los hisopos se
colocan en medios antibiticos suficientes para asegurar la
inmersin completa.
Las suspensiones se conservan a temperatura ambien-
te por I a 2 horas, se centritugan a 1000 g durante 10
minutos. Cada uno de cinco embriones se debe inocular con
0.2 mL del lquido sobrenadante en la cavidad alantoidea.
Los huevos se colocan a 37 C y se examinan de manera
regular.
Los huevos muertos o por morir, o despus de un
mnimo de cuatro das y un mximo de siete das, se deben
refrigerar a 4 C y cosechar el lquido alantoideo/amnitico.
Se puede detectar la presencia del virus por una prueba de
HA; lquidos no hemaglutinantes se deben pasar por lo
menos una vez ms. La prueba de HA puede ser causadapor
bacterias y se debe evaluar la posible contaminacin por
cultivos. Si se encuentran bacterias, los lquidos contamina-
dos deben pasarse por un filtro de membrana de 450 nm
antes de repasar en huevos.
Aislamiento de otros paramixovirus aviares
Las muestras tomadas y los mtodos utilizados para el
aislamiento de otros paramixovirus aviares son idnticos a
los empleados para NOV. Tambin se debe considerar la
inoculacin de embriones de 6 a 7 das de edad va saco
vitelino por el gran xito por esta va con algunos virus.
Los virus PMV-5 no crecen despus de la inoculacin en la
cavidad alantoidea y requieren inoculacin amnitica de
huevos embrionados o propagacin en cultivos primarios
de clulas embrionarias de pollo (208).
Aislamiento e identificacin
en neumovirus aviares
Inicialmente, el aislamiento viral fue muy dificil debido a la
naturaleza fastidiosa del virus, la frecuencia con la que se
podan aislar otros microorganismos y el momento de los
intentos por lograr el aislamiento viral (178). Se logr el
aislamiento vira! en embriones de pollo o pavo o cultivos
de rganos de pollo y stos se utilizan de manera rutinaria.
Eleccin y momento de las muestras
para aislamiento
Aunque el virus se ha aislado a partir de trquea, pulmn y
vsceras de pavipollos afectados, en gran medida el origen
ms fructfero de virus han sido las secreciones nasaleso el
raspado tisular de los senos de las aves afectadas. Resulta
muy importante obtener las muestras lo antes posible des-
pus de la infeccin. Con poca frecuencia tiene xito el
aislamiento del virus a partir de aves que muestran signos
graves; presuntamente, los signos extremos resultan por
infecciones bacterianas accidentales en aves predispuestas
por una infeccin viral ms temprana. Tal vez esto explica
la falta de xito en el aislamiento viral en pollos con SCH,
puesto que los signos caractersticos parecen deberse a una
infeccin secundaria por Escherichia coli.
. 571
Procedimientos de aislamiento
Suspensiones a 20% (v/v) de secreciones o exudados nasa-
les y material de los senos en solucin salina amortiguada
con fostato y conteniendo antibiticosj se conservan a tem-
peratura ambiente durante I a 2 horas, clarificando mediante
centrifugacin a I 000 x g por 10 minutos, y luego se pasa
a travs de un filtro de membrana con una porosidad de
450 nm. Deben inocularse huevos de embrin de pollo
libres de patgeno especfico, de 6 a 7 das de edad, por
medio del saco vitelino. Los cultivos de rgano traqueal
provenientes de embriones de pollo o pollitos son suscepti-
bles a la infeccin, pero por lo general resultan ser ms
sensibles aqullos de pavos y deben utilizarse si se originan
de parvadas libres de patgenos especficos o por lo me-
nos de una parvada libre de anticuerpos especficos. Deben
utilizarse pasajes ciegos empleando lquido alantoico-am-
nitico obtenido 10 das despus de la inoculacin o lquidos
supernadantes de cultivos de rganos traqueales, siete das
despus de la inoculacin. En el pasaje hacia los huevos, el
virus ocasiona primerQ el crecimiento deficiente del em-
brin; despus de 4 a 5 pasajes ocasiona la muerte de modo
consistente. En cultivos de rgano, el virus puede ocasionar
ciliostasis luego de 2 a 3 pasajes.
Los virus se adaptan, por lo que resultan mortales para
los embriones u ocasionan una rpida ciliostasis, creciendo
slo a bajos ttulos. En esta etapa, por lo general son capaces
de crecer en cultivos celulares de FEP, aunque la produccin
de los efectos citopticos totales puede requerir ms pasajes
en dichas clulas. Los virus adaptados a los cultivos de FEP
crecen en grandes ttulos, permitiendo que las pruebas de
microscopia electrnica y de NV con antisuero especifico,
confirmen la identidad del virus. Como una alternativa,
pueden efectuarse pruebas de NV en cultivos de rgano
traqueal, observndose la inhibicin de la ciliostasis por
medio de! antisuero especifico.
Diagnstico diferencial
La actividad en las pruebas de HA viral puede deberse a
cualquiera de los nueve serotipos de paramixovirus aviares
o cualquiera de los subtipos de hemaglutinina tipo A in-
fluenza 15, que se sabe infectan a las aves. La demostracin
de que el virus es de un serotipo especfico puede, por lo
general, llevarse a cabo por una simple prueba de 1H con
antisueros policlonales especficos.
El NDV (PMV-1) muestra cierta reaccin cruzada en
pruebas de IH con varios de los dems serotipos de parami-
xovirus, en especial aislamientos de PMV -3 de psitcidas,
con antisueros policlonales (11). Mientras que se pueden
eliminar en gran medida errores en el diagnstico al utilizar
sueros control y antgenos en pruebas convencionales, el
empleo de antcuerpos monoclonales en el diagnstico de
rutina puede dar resultados inequvocos.
Caracterizacin del virus
Para la EN, la presencia muy diseminada de cepas lentge-
nas en aves silvestres y la utilizacin de tales virus en
vacunas vivas significa que el aislamiento del NDV no es
suficiente para confirmar un diagnstico de la enfermedad.
Para tales confirmaciones y satisfacer los requerimientos
572 . Enfermedades de las aves (Captulo 20)

Ulster 2C Lentgena 0.0 0.0 >150

Queensland V4 Lentgena 0.0 0.0 >150
Hitchner 81 Lentgena 0.2 0.0 120
F Lentgena 0.25 0.0 119
La Sota Lentgena 0.4 0.0 103

H Mesgena 1.2 0.0 48

Mukteswar Mesgena 1.4 0.0 46
Roakin Mesgena 1.45 0.0 68
Beaudette C Mesgena 1.6 1.45 62
GB Texas Velgena 1.75 2.7 55
NY perico 701811972 Velgena 1.8 2.6 51
Italiana Velgena 1.85 2.8 50
Milano Velgena 1.9 2.8 50
Herts '33/56 Velgena 2.0 2.7 48
Pichn/1 nglaterra/561/83 1.5 0.0 120
Pollos/lnglaterra/702/84 1.9 2.1 60

.Nota: Datos de (10, 28)

IPIC = ndce de patogenicidad intracerebral en pollos de un da de edad.
t IPIV = ndice de patogenicidad intravenosa en pollos de seis semanas de edad.
TPM = tiempo promedio de muerte (hr) para embriones de pollos infectados con una dosis letal mnima de virus.
=!:

reglamentarios que pueden estar vigentes (51), es necesario
hacer una mayor caracterizacin del virus como lo es la
prueba de patogenicidad.
Pruebas de patogenicidad
La importancia y el impacto de un aislamiento de NDV se
relacionade maneradirectacon la virulencia del aislamiento.Ya
que el cuadro clnico puede no ser una medida confiable en
cuanto a virulencia verdaderadel virus, es necesarioefectuar
pruebas de laboratorio de patogenicidad del virus. En la
actualidad se utilizan tres pruebas in vivo para este propsito:
1) tiempo promedio de muerte (TPM) en huevos, 2) IPIC
(pruebas de ndice de patogenicidad intracerebral en pollos
de un da de edad) y 3) IPIV (pruebas de ndice de patoge-
nicidad intravenosa en pollos de seis semanas de edad).
Los ejemplos de los valores obtenidos por medio de
estos tres mtodos se muestran para algunas cepas de NDV
bien caracterizadas en el cuadro 20-2.
Se han hecho algunas modificaciones de esta prueba
para propsitos especficos. Por ejemplo, Hanson, (134),
utiliz un mtodo similar a la prueba de IPIV, las cuales
incluyen raspados de la cloaca y conjuntiva de pollos de
ocho semanas con lquido alantoideo no diluido para
distinguir entre virus de la ENVV y los demsvirus velgenos.
Aunque estas pruebas de patogenicidad prueban ser
invaluables para distinguir entre virus vacunales, enzoti-
cos y epizol'Jticosdurante brotes, existen algunos obstculos
en estas pruebas y dificultades en la interpretacin de
los resultados. Por ejemplo, Pearson y colaboradores (2 18),
citaron 10 aislamientos de NDV de palomas que tenan
valores IPIC entre 1.2 y 1.45 y una variedad de valores
IPIV de O a 1.3, lo cual sugiere que los virus pueden ser
por lo menos mesgenos; sin embargo, el TPM ms bajo
registrado fue de 98 horas, una caracterstica de los virus
lentgenos. Adems, el trabajo deAlexandery Parsons(17),
en aislamientos de NDV (PMV-I) de palomas, mostraron
que aumentaron tanto los valores IPIC y de IPIV despus
del paso en pollos o embriones de pollo. Esto sugiere que
los aislamientos de aves diferentes a las domsticas, pueden
no manifestar su virulencia potencial para pollos en pruebas
de patogenicidad convencional.
Pruebas in vitro para patogenicidad
Slo los NDV presentan aminocidos adicionales bsicos
en el sitio de desdoblamiento de la protena de fusin que
se vuelven infecciosos por medio de proteasas no similares
a la tripsina. Por tanto Rott (232), sugiri que la capacidad
de aislamientos del NDV de formar placas en sistemas de
cultivo celular en ausencia de tripsina representa un mtodo
sencillo in vitro para la deteccin de virus virulentos.
Perfiles de propiedad viral
En los aislamientos de NDV hay una notable variacin en
las propiedades biolgicas y bioqumicas (vase Etiologa),
y algunos investigadores utilizaron estas propiedades para
desarrollar distintos perfiles que posibilitaran agrupar los
virus para propsitos de diagnstico (45, 134). En circuns-
tancias especficas algunas propiedades por s solas pueden
ser suficientes para distinguir entre aislamientos avirulentos
y virulentos, y se emplean en diagnstico.
Anticuerpos monoclonales
Ademsde su empleoen el diagnsticode rutina, sepuede
usar un cuadro de pruebas de Mab para caracterizar
y agruparaislamientoscon el fin de establecerlos perfiles.
Tal tipificacin con basesantignicasrepresentaun buen
 Enfermedad de Newcastle y otras infecciones por.
instrumento para el diagnstico y epizootiologa, que
permite una rpida agrupaciny diferenciacinde aisla-
mientosdel NDV (26, 234).
PREVENCiN Y CONTROL
Sin importar si se aplica el control en el mbito internacio-
nal, nacional o en granjas, el objetivo es prevenir la infec-
cin de las aves susceptibles o reducir la cantidad de aves
susceptibles por vacunacin. Para la primera estrategia debe
tomarse en cuenta cada forma de diseminacin de la enfer-
medad para elaborar polticas preventivas.
Polticas de control internaconal
La cria de aves en granja y la comercializacin de sus
productos, se organiza en la actualidad con bases interna-
cionales, muchas veces ba.iola administracin de compaias
multinacionales. Existe un deseo de comercializar tanto
productos de origen avicola como material gentico.
No obstante, la amenaza de la EN es una gran restriccin
para tal comercializacin. Bennejean (51) consider que el
control mundial de la EN slo ser posible si todos los pases
informan de los brotes en su territorio a las agencias inter-
nacionales. Los acuerdos internacionales sobre stos y otros
puntosno son sencillos debido a la enorme variacin en el grado
de vigilancia de la enfermedad en los diferentes paises.
Un prerrequisito para formular las politicas de control,
en particular internacionalmente, es que exista un acuerdo
con lo que constituye la enfermedad y a qu virus se pueden
aplicar las politicas de control. Algunos pases no vacunan
y no quieren introducir ninguna forma de NDV en su
industria avcola. Otros permiten slo vacunas vivas espe-
cificas y consideran inaceptables algunas vacunas virulen-
tas. Todava otros pases tienen la presencia continua de
virus muy virulentos circulantes, que no muestran la enfer-
medad manifiesta por la vacunacin. Bennejean (51) sugiri
que cualquier infeccin con virus que tengan un IPIC mayor
de 0.7 se debe informar como un brote de EN. Esta defini-
cin tal vez sea aceptable en pases donde slo se emplean
las vacunas lentgenas e inactivadas, pero por completo
inaceptable donde se utilizan vacunas mesognicas o donde
hay virus mesgenos enzoticos. Sin embargo, esta defini-
cin ha sido adoptada por los pases de la Unin Europea
para la aplicacin de medidas de control obligatorias (89).
Poltcas de control nacional en EUA
En Estados Unidos, las polticas de control se dirigen a
prevenir la introduccin del virus y la diseminacin de la
enfermedad en el pas. Para prevenir la introduccin de
NDV, casi todos los pasestienen restricciones de comercia-
lizacin en productos avcolas, huevos y aves domsticas
vivas; stas pueden variar mucho.
Debido a la relacin entre aves de jaula exticas y la
diseminacin de EN durante la panzootia de 1970 a 1974
(104, 273) Y la capacidad conocida de las aves psitcidas
para excretar NDV por muchas semanas despus de la
. 573
infeccin (98), la mayor parte de los pases importadores
han establecido procedimientos de cuarentena para las im-
portaciones.
La panzootia de EN (PMV -1) en palomas de carrera en
el decenio de 1980{272), ocasion una situacin nica, en
vista de la diseminacin potencial en las aves domsticas
(281). Debido a la gran cantidad de competencias interna-
cionales de palomas que tienen lugar cada ao, se crearon
las polticas nacionales en algunos paises que incluyen
prohibicin de competencias, restriccin de competencias u
obligacin de vacunar a las palomas participantes.
En muchos paises se dispone de legislacin para con-
trolar la posible presentacin de los brotes de EN. Algunos
paises han adoptado polticas de erradicacin por medio del
sacrificio obligatorio de las aves infectadas, sus contactos y
productos. Tales politicas, por lo general, comprenden res-
tricciones del movimiento o comercializacin de aves
en un rea de cuarentena definida alrededor del brote. Otros,
requieren vacunacin profilctica de las aves, an en ausen-
cia de brotes, mientras que algunas ms tienen una politica
de vacunacin en anillo alrededor d los brotes para esta-
blecer una zona de amortiguacin.
Higgins y Shortridge (143), destacaronla importancia de
crear politicas de control para cada pais y prevenir la apli-
cacin dogmtica de polticas con xito en una nacin para
otra que puede diferir social, econmica y climticamente.
Control y prevencin a nivel de granja
Tal vez los factores fundamentales para prevenir la intro-
duccin de NDV y su diseminacin durante los brotes, se
encuentran en las condiciones en las cuales se cran las
aves y en el grado de bioseguridad que se practique en la
granja. El captulo l proporciona una discusin completa de
la prevencin de enfermedades por medio de prcticas de
sanidad y seguridad.
Control para otros paramixovirus aviares
Muy pocos, si es que hay algunos, de los pases tienen
polticas de control nacional para los dems paramixovirus
aviares, aunque en algunos se permite la vacunacin para
virus PMV-3. Por tanto, a pesar del frecuente aislamiento
de virus PMV -2 y PMV -3 de aves paserinas y psitcidas en
cuarentena (9), por lo general se hace muy poco para res-
tringir la introduccin de tales aves.
En las granjas, las casetas a prueba de aves reduciran
en gran parte la posibilidad de que aves silvestres introduz-
can paramixovirus como PMV -2. Otras medidas preventi-
vas tomadas para NDV se aplicaran por igual a otros tipos
de PMV. Lang y colaboradores (170), sugirieron la despo-
blacin para parvadas de pavos infectados con virus PMV-2
si se complicaba con otros microorganismos.
Control para los neumovirus aviares
La rinotraquetis del pavo se exacerba por las prcticas de
manejo deficientes, como ventilacin inadecuada, sobrepo-
blacin, condiciones inadecuadas de la cama, deficiente
higiene general y mezcla de grupos de edad (93, 259).
El despicado y la vacunacin con NDV, si se realizan en un
574 . Enfermedades de las aves
momento crtico, tambin podran aumentar la incidencia y
gravedad de los signos clnicos y la mortalidad. Andral
y colaboradores (31) enfatizaron la dificultad en erradicar a
RTP de sitios multiedad, donde no podra lograrse una
limpieza y desinfeccin completas.
Los intentos por tratar a RTP y SCH con antibiticos
ha tenido resultados variados. Se ha logrado cierto xito al
reducir la gravedad de la enfermedad con algn antibitico,
presuntamenteal controlar las bacterias secundariasacciden-
tales (93, 130). Sin embargo, en Gran Bretafia los intentos
similares en el tratamiento de la enfermedad han tenido poco
xito (32, 260).
Vacunacin para la enfermedad
de Newcastle
De manera ideal, la vacunacin contra la EN resultara en
inmunidad contra la infeccin y replicacin del virus. En rea-
lidad, la vacunacin contra la EN por lo general, protege al
ave de consecuencias ms graves de la enfermedad, pero la
replicacin viral y la diseminacin se seguiran presentando,
aunque en un grado reducido (127, 215, 270).
Allan y colaboradores (28), hicieron una descripcin
completa de todos los aspectos de la vacunacin de la EN y
la produccin de vacunas. Ms recientemente, sepublicaron
revisiones detalladas por Meulemans (192) en cuanto al uso
de vacunacin en el control de EN, por Cross (91) respecto
a la produccin de vacunas, y por Thornton (262) referente
al control de calidad de vacunas.
Se debe destacar que no hay circunstancias en las
cuales la vacunacin se pueda considerar como una alterna-
tiva de prcticas de buen manejo, bioseguridad o buena
higiene en la cra de aves de granja domsticas.
Aspectos histricos de la vacunacin
Los primeros estudios demostraron que el material infectante
inactivado confera proteccin en pollos inoculados, pero los
problemas en la produccin y estandarizacineliminaron su
uso a gran escala. Los estudios en el decenio de 1930 de la
atenuacinde cepasvirulentas deNDV por Iyery Dobson (128,
152)permitieron desarrollar vacunas a partir de cepas mes-
genas que todava se empleanen algunaspartesdel mundo.
La identificacin de la EN en EVA favoreci, inicial-
mente el uso de vacunas inactivadas (147). La ltima obser-
vacin de que algunos de los virus enzoticos originaron
slo la enfermedad benigna result en el desarrollo de la
vacuna viva mesgena por Roakin (49) y, de manera subse-
cuente, las cepas ms benignas Hitchner Bl (146) y La Sota
(115) las cuales son las vacunasms ampliamente utilizadas.
Las vacunas inactivadas, por lo general con virus ad-
sorbido en hidrxido de aluminio, fueron muy empleadas
en Europa durante la panzootia de 1970 a 1974, pero su
pobre rendimiento result en la adopcin de vacunacin
viva con B 1 y La Sota en casi todos los pases. Esta panzoo-
tia tambin impuls el desarrollo de vacunas inactivadas
modernas basadas en emulsiones oleosas, las cuales se ha
probado que son ms eficaces.
Poltcas de vacunacn
Algunos gobiernos tienen legislacin que afecta el
uso v control de calidad de las vacunas. Las polticas varan
(Captulo 20)
mucho, de acuerdo con el estado enzotico o amenaza po-
tencial de NDV.
Algunos pases, como Dinamarca, prohben el uso de
cualquier vacuna, mientras otros, por ejemplo, Holanda,
estimulan la vacunacin de todas las aves. Los pases de la
Unin Europea han legislado para definir la patogenicidad
de los virus que se permitirn usar como vacunas en los
estadosmiembros. El Master Seedde las vacunas vivas debe
probarse en condiciones de dosis especfica y demostrar que
tiene un valor IPIC menor a 0.4 mientras que el Master Seed
de los virus utilizados en vacunas inactivadas debe poseer
un valor IPIC menor a 0.7 (90).
Vacunas vivas
Cepas vira/es
Es conveniente dividir las vacunas de NDV vivas en dos
grupos lentgenas y mesgenas; estas ltimas son mejores
para vacunaciones secundarias de aves por su mayor viru-
lencia (cuadro 20-3). Sin embargo, aun dentro del grupo
Icntgeno hay una considerable variacin en la virulencia,
como lo demostraron Borland y AlIan (54), quienes desa-
rrollaron una prueba de ndice de estrs para medir los
efectos potenciales de las vacunas en aves susceptibles. La
respuesta inmunitaria aumenta conforme es mayor la pato-
genicidad de la vacuna viva (227). Por tanto, para obtener
el grado deseado de proteccin sin reacciones graves, son
necesarios programas de vacunacin que incluyan el uso
secuencial de virus virulentos de manera progresiva, o virus
vivos seguidos por vacunas inactivadas. Por lo general, se
utilizan vacunas vivas y sus ndices de patogenicidad se en-
listan en el cuadro 20-3.
Aplicacin de vacunas vivas
El objetivo de las vacunas vivas es establecer una infeccin
en la parvada, preferiblemente en cada ave al momento de
la aplicacin. Los tratamientos en aves individuales como la
instilacin intranasal, gotas en el ojo e inmersin del pico a
menudo se usan para vacunas. Las vacunas mesgenas, por
lo general, requieren inoculacin por pinchazo en el pliegue
del ala o por inyeccin intramuscular.
El principal atractivo de las vacunas vivas es que
pueden administrarse por tcnicas de aplicacin masiva y
barata. Tal vez, el mtodo ms comn de aplicacin en todo
el mundo es por medio del agua de bebida. Por lo comn,
se les retira el agua a los animales por cierto nmero de
horas, y despusse aplica la vacuna en agua de bebida fresca
en concentraciones calculadas con mucho cuidado para dar
a cada ave una dosis suficiente. La adicin de vacunas
en tanques de las cabeceras tambin se emplea con xito.
La aplicacin por medio del agua de bebida debe obser-
varse con cuidado, ya que el virus puede inactivarse
en ambientes muy clidos, por impurezas en el agua e in-
cluso el tipo de tuberiao recipientes utilizados para distribuir
el agua. En cierto grado, se puede estabilizar la viabilidad
del virus agregando leche descremada en polvo al agua de
bebida (108).
La aplicacin masiva de las vacunas vivas por
aerosoles y aspersin tambin es muy popular debido a la
facilidad con que se vacuna un gran nmero de aves en poco
tiempo. Es importante obtener el tamafto correcto de las
 Enfermedadde Newcast/ey otras infeccionespor... . 575
partculas controlando las condiciones bajo las cuales se
genera el aerosol (28, 192). La aplicacin de aerosol, por lo
general, se limita a la segunda vacunacin para evitar reac-
ciones vacunales graves. Los aerosoles gruesos de grandes
partculas no penetran con profundidad en el aparato respi-
ratorio de las aves y dan menor reaccin, por esto, pueden
ser ms accesibles para la aplicacin masiva de vacuna en
animales jvenes. La aspersin gruesa en aves de un da de
edad puede resultar en el establecimiento de la infeccin en
la parvada con el virus vacuna!, a pesar de la inmunidad
materna. No obstante ello, se cree que en estas circunstan-
cias las infecciones se establecen por va nasal u ocular como
resultado de que las aves se tallan la cabeza en la espalda
de otras y no se debe necesariamente a la aspersin (192).
Los aerosoles y aspersores estn disponibles de manera
comercial (162); en EUA se emplea mucho una cabina para
aspersin en pollos de un da de edad (110).
Una vacuna que se basa en el virus australiano V 4, se
desarroll de manera especfica para el uso en parvadas
rurales en pases tropicales. El mtodo recomendado para la
administracin de la vacuna es en el alimento peleteado y
con cubierta que se les proporciona a los pollos. Pruebas
iniciales de laboratorio y de campo sugieren que este mto-
do es eficaz (87); no obstante, estudios posteriores han
registrado problemas relacionados tal vez con el tipo de
alimento utilizado como vehculo (255).
Ventajas y desventajas de la vacunacin
con virus vivo
Las vacunas vivas, por lo general, se venden en liquido
alantoideo liofilizado de embriones infectados y son relati-
vamentebaratas,fciles de administrar y permiten laaplicacin
masiva. La inmunidad local se estimula por la infeccin
con virus vivo y la proteccin se da muy rpido despusde la
. IPIC = ndice de patogenicidad intracerebral en pollos de un da de edad.
t IPIV = ndice de patogenicidad intravenosa en pollos de seis semanas de edad
* AER = aerosol, IP = inmersin del pico, AB = agua de bebida, 1M = intramuscular,
subcutnea, AS = aspersin, MA = membrana del ala
aplicacin. Los virus vacunales se pueden diseminar de las
aves que se vacunaron hacia aquellas que no.
Tienen varias desventajas, la principal es que la vacuna
puede provocar la enfermedad, lo que depende de las con-
diciones ambientales y la presencia de infecciones compli-
cantes. Por esta razn, es importante el uso de un virus en
extremo benigno para la primera vacunacin y de acuerdo
con el resultado, sern necesarias aplicaciones mltiples de
las vacunas. La inmunidad materna puede evitar el xito
en la vacunacin primaria con el virus vivo. Aunque la
capacidad del virus vacunal para diseminarse puede ser una
ventaja en la parvada, la diseminacin a parvadas suscepti-
bles, en especial en granjas con varias edades, puede provo-
car graves problemas de enfermedad, particularmente si se
desarrollan infecciones duales con microorganismos exa-
cerbantes.
Las vacunas vivas se pueden inactivar con facilidad
por medio de qumicos o calor y, si no se controlan con
cuidado durante la produccin, pueden contener virus con-
taminantes.
Vacunas inactivadas
Mtodos de produccin
Por ]0 general, las vacunas inactivadas se elaboran en ]iqui-
do alantoideo infectante tratado con [3-propiolactona o for-
malina para matar al virus y se mezclan con un adyuvante
portador. Las t'rimeras vacunas inactivadas se produjeron
con adyuvantes de hidrxido de aluminio, pero e] desarrollo
de vacunas emulsionadas en sustancias oleosas propor-
cionaron una mayor ventaja. Las diferentes vacunas
emulsionadas en aceite varian en su formulacin de emulsifi-
cadores, antigeno y proporciones de agua-a-aceite, la mayor
parte actualmente emplean aceite mineral (91).
IN = intranasal, 10 = intraocular, Oral = en el alimento, SC =
576 Enfermedades de las aves
Varios inculos de virus usados en la produccin de
vacunas emulsionadas en aceite incluyen Ulster 2C, Bl, La
Sota, Roakin y varios virus virulentos. El criterio de selec-
cin debe ser la cantidad de antgeno producido cuando el
virus est creciendo en embriones. Los virus apatgenos crecen
a ttulos ms altos (122); por lo tanto, parece ser innecesario
el riesgo de utilizar virus virulentos para los pollos.
Se pueden incorporar uno o ms antgenos a la emul-
sin con NDV y las vacunas bivalentes o polivalentes
pueden incluir virus de bronquitis, virus de infeccin de la
bolsa de Fabricio, virus del sndrome de ba.ia de postura y
reovirus (192).
Aplicacin de vacunasinactivadas
Las vacunasinactivadasse administranpor inyeccin,ya
seaintramuscularo subcutnea.
Ventajas y desventajas
de las vacunas inactivadas
Las vacunas inactivadas son mucho ms fciles de alma-
cenar que las vacunas viables. Es costoso producirlas y
aplicarlas porque requieren de mano de obra para su aplica-
cin; se puede compensar el trabajo y su costo de manera
parcial con el uso de vacunas polivalentes. Las vacunas
inactivadas en emulsiones oleosas no se afectan de manera
adversa por la inmunidad materna como las vacunas vivas
y pueden usarse en pollos de un da de edad (59). El control
de calidad de las vacunas inactivadas a mel!Udo es dflcil y
los aceites minerales utilizados pueden ocasonar graves
problemas al vacunador s se inyecta de manera accidental
(258). La princpal ventaja de las vacunas inactivadas son
el bajo grado de reacciones adversas en las aves vacunadas,
la capacidad para emplearlas en situaciones en que no se
pueden utilizar las vacunas vivas, en especial si existen
patgenos complicantes, y los muy altos grados de anticuer-
pos protectores de larga duracin que se pueden obtener.
Programas de vacunacin
Las polticas gubernamentales pueden controlar los pro-
gramas de vacunacin y las vacunas. Siempre deben
elaborarse para adecuarlas a la situacin de la enfermedad
prevalente y otros factores, los cuales incluyen la dspo-
nibilidad de la vacuna, inmunidad materna, uso de otras
vacunas, presencia de otros microorganismos, tamao de
la parvada, expectativa de vida de la parvada, mano
de obra disponible, condiciones climticas, historia de
vacunaciones y costo.
El momento de vacunacin de pollos de engorda
puede ser en especial dificil debido a la presencia de
anticuerpos maternos. Por su corto periodo de vida, las
aves de engorda, algunas veces, no se vacunan en pases
donde es bajo el riesgo de NO.
La vacunacin de aves de postura siempre requiere
de ms de una dosis de vacuna para conservar la inmunidad
durante toda la vida de las aves (28). Los programas
actuales dependen de las condiciones locales. En muchos
pases, las costumbres locales o las circunstancias resul-
tan en poca vacunacin, sobrevacunacin o errores en el
momento de aplicacin, todo lo cual puede traer conse-
cuencias graves. Los problemas y presiones que puede
enfrentar el granjero de aves en pases en desarrollo con
(Captulo 20)
clima tropical, muchasvecespuedenresultaren lo que se
llamaabusovacunal (143).
Interpretacin de la respuesta vacunal
Para NOV, la respuesta inmunitaria, por lo general, se
calcula por los ttulos de IH obtenidos. La sola vacunacin
con virus lentgeno vivo provocar una respuesta en aves
susceptibles de casi 24 a 26, pero los ttulos de IH son hastade
2110 ms, obtenidos despus del programa de vacunacin
con vacuna emulsionada en aceite. Los ttulos obtenidos y
su relacin con el grado y duracin de la inmunidad para
cualquier parvada y programa son dificiles de predecir.
Allan y colaboradores (28), presentaron predicciones del
resultado del desafio de pollos jvenes vacunados con NOV
muy virulento.
Vacunacin de otras aves domsticas
Aunque las vacunas desarrolladas de manera primaria para
aves pueden utilizarse de manera eficaz en otras especies,
pueden haber algunas diferencias en las respuestas. Por
ejemplo, los pavos por lo general, muestran una respuesta
ms baja y, como resultado, muchas veces se vacunan
primero con La Sota seguida por vacuna emulsionada
en aceite (60). Sin embargo, hay evidencia de que La Sota
puede ocasionar algunas reacciones en el aparato respirato-
rio (192), Y la vacunacin en aerosol con virus lentgenos
provoca lesiones patolgicas de la trquea (1). Todava se
hace bastante investigacin de los programas de vacuna-
cin, que comprenden vacunas vivas e inactivadas para su uso
enpavos(158,164).
Las gallinas de Guinea y las perdices se vacunan con
xito mediante La Sota y vacunas emulsionadas en aceite.
Se han llevado a cabo investigaciones considerables de
vacunas ms adecuadas y programas para palomas debido
a la panzootia que se presenta en estas aves durante el
decenio de 1980 (272).
Desarrollos a futuro
La tecnologa recin desarrollada de biologa molecular
ha facilitado el entendimiento de la patogenicidad (233)
y antigenicdad (234) del NDV y el desarrollo de clonacin
de los genes que se ven ms implicados (199). Los gru-
pos que investigan en esta rea han comunicado inmu-
nizacin protectora con el gen HN expresado en clulas
de viruela aviar (55) recombinante y aviares recombi-
nantes(88) o del gen F expresado en viruela aviar (56,261),
virus vaccinia (197), viruela de la paloma (172) Y herpesvirus
del pavo (203).
La capacidad de las pruebas de Mab para detectar
variacin antignica en aislamientos del NDV puede tener
una relevante aplicacin en medir las relaciones antignicas
entre los virus de campo y los vacunales, y asegurar la
similitud entre stas.
Vacunacin para
otros paramixovirus aviares
Los otros paramixovirus aviares no ocasionan enfermedad
evidente con alta mortalidad y por lo tanto, su impacto
econmico es considerablementemenor que el provocado por
NOV. Sin embargo, los problemas en la produccin de hue-
vo que se relacionan con infecciones en pavos por virus
 Enfermedad de Newcastle y otras infecciones por.
PMV -3 pueden ser lo bastante graves para requerir la vacu-
nacin; por varios aos, las vacunas emulsionadas oleosas
para este serotipo estn disponibles en Europa y en EVA
(57,99). Parecenser eficaces en prevenir las graves prdidas
en la produccin de huevo relacionadas con infecciones por
PMV-3 en pavas de postura.
Vacunacin para los
neumovirus aviares
En la actualidad,se disponecomercialmentede vacunas
inactivadasy vivas atenuadas.Los problemasen repro-
REFERENCIAS
]. Abdul-Aziz, TA., and L.H. Arp. 1983. Pathology of fue
trachea in turkeys exposed by aerosol to lentogenic strains of
Newcastle disease virus. Avian Dis 27: 1002-10]].
2. Abenes, G.D., H. Kida, and R. Yanagawa. 1983. Avian
pararnyxoviruses possessing antigenically related HN but
distinct M proteins. Arch Virol 77:71-76.
3. Abenes, G.D., H. Kida, and R. Yanagawa. 1986. Biological
activities ofrnonoclonal antibodies to the hernagglutinin-neu-
rarninidase (HN) protein ofNewcastle disease virus. Jpn J vet
Sci 48:353-362.
4. Ackerman, W.W. 1964. Cell surface phenornena of New-
castle disease virus. In R.P. Hanson (ed.). Newcastle disease
virus an evolving pathogen. University of Wisconsin Press,
Madison, WI, pp. 153-166.
5. Adair, D.M., M.S. McNulty, O. Todd, T.J. Connor, and K.
Durns. 1989. Quantitative estirnation of Newcastle disease
virus antibody levels in chickens and turkeys by ELlSA.
Avian Pathol18: 175-]92.
6. Alexander, O.J. 1980. Avian Pararnyxoviruses. Vet Bull
50:737-752.
7. Alexander, O.J. 1982. Avian pararnyxoviruses-other than
Newcastle disease virus. World Poult Sci J 38:97-104.
8. Alexander, O.J. 1985. Avian Pararnyxoviruses. Proc 34th
West Poult Dis Cont; pp. 121-125.
9. Alexander, O.J. 1986. The classification, host range and
distribution of avian pararnyxoviruses. In J.B. McFerran
and M.S. McNulty (eds.). Acute Virus Intections ofPoultry.
Martinus Nijhoft; Dordrecht, The Netherlands, pp. 52-66.
10. Alexander, O.J. 1988. Historical Aspects. In D.J. Alexander
(ed.). Newcastle Disease. Kluwer Acadernic Publishers, Bos-
ton, MA, pp. 1-10.
11. Alexander, O.J. 1988. Newcastle Disease Virus-An Avian
Pararnyxovirus. In D.J. Alexander (ed.). Newcastle Disease.
Kluwer Acadernic Publishers, Boston, MA, pp. 11-22.
12. Alexander, O.J. 1988. Newcastle Disease: Methods of
Spread. In D.J. Alexander (ed.). Newcastle Disease. Kluwer
Acadernic Publishers, Boston, MA, pp. 256-272.
13. Alexander, O.J. 1995. Newcastle disease in countries ofthe
European Union. Avian Pathol 24:545-551.
14. Alexander, O.J., and W.H. Allan. 1974. Newcastle disease
virus pathotypes. Avian Pathol 3:269-278.
15. Alexander, O.J., and N.J. Chettle. 1978. Relationship of
parakeet/Netherlands/449/75 virus to other avian
pararnyxoviruses. Res Vet Sci 25:105-106.
16. Alexander, O.J., and M.S. Collins. 1981. The structural
polypeptides of avian pararnyxoviruses. Arch Virol
67:309-323.
17. Alexander, O.J., and G. Parsons. 1986. Pathogenicity for
chickens of avian pararnyxovirus type 1 isolates obtained
frornpigeons in Great Britain during 1983-1985. Avian Pathol
15:487-493.
. 577
ducir la enfermedad en el laboratorio, hizo que el trabajo
de atenuacin resultara dificil, pero ahora varios grupos
han informado la atenuacin del virus de RTP y del uso efi-
cazdetalesviruscomovacunas
(68,82,83,84,280).
Se han utilizado vacunas vivas e inactivadas basadas
en virus de RTP, tanto en pavos como en pollos, pero los
resultados han sido variables (171, 213). Actualmente no re-
sulta claro si el aparentefracasovacunal se debea la variacin
antignica de los neumovirus aviares (vase antes), a la
interferencia por otras infecciones con otros microorganis-
mos tal vez inmunosupresores o a otra causa. .
18. Alexander, O.J., N.J. Chettle, and G. Parsons. 1979. Resis-
tance ofchickens to challenge with the virulent Herts '33 strain
otNewcastle diseasevirusinducedby prior intection with serologi-
callydistinct avian paramyxoviruses. Res Vet Sci 26: 198-201.
19. Alexander, O.J., Mo Pattisson, and lo Macpherson. 1983.
Avian paramyxoviruses ofPMV-3 serotype in British turkeys.
Avian PathoI12:469-482.
20. Alexander, O.J., V.S. Hinshaw, M.S. Collins, and N.
Yamane. 1983. Characterization of viruses which represent
t'urther distinct serotypes (PMV-8 and PMV-9) of avian
paramyxoviruses. Arch Virol 78:29-36.
21. Alexander, O.J., G. Parsons, and R. Marshall. 1984.lnfec-
tion oftowls with Newcastle disease virus by food contami-
nated Witll pigeon taeces. Vet Rec 115:601-602.
22. Alexander, OoJ., P.H. Russell, G. Parsons, E.M.E. Abu
Elzein, A. Ballough, K. Cernik, B. Engstrom, M. Fevereiro,
H.J.A. Fleury, M. Guittet, E.F. Kaleta, U. Kihm, J. Kos-
ters, Bo Lomniczi, J. Meister, G. Meulemans,
K. Nerome, M. Petek, S. Pokomunski, B. Polten, M. Prip,
R. Richter, E. Saghy, Y. Samberg, L. Spanoghe, and
B. Tumova. 1985. Antigenic and biological charac-
terisation of avian paramyxovirus type 1 isolates from
pigeons-an international collaborative study. Avian
Pathol 14:365-376.
23. Alexander, O.J., GoW.C. Wilson, P.H. Russell, S.A. Lister,
and G. Parsons. 1985. Newcastle disease outbreaks in towl
in Great Britain during 1984. Vet Rec 117:429-434.
24. Alexander, O.J, E.O. Borland, C.O. Bracewell, N.J. Chet-
ti e, R.E. Gough, S.A. Lister, and PoJ. Wyeth. 1986. A
preliminary report ofinvestigatiolls into turkey rhinotracheitis
in Great Britain. State Vet J 40: 161-169.
25. Alexander, O.J., J.S. Mackenzie, and P.H. Russell. 1986.
Two types ofNewcastle disease virus isolated from teral birds
in Western Australia detected by monoclonal antibodies. Aust
Vet J 63:365-367.
26. Alcxander, O.J., R.Jo Manvell, P.A. Kemp, G. Parsons,
M.S. Collins, S. Brockman, P.H. Russell, and S.A. Lister
1987. Use ofmonoclonal antibodies in the characterisation of
avian paramyxovirus type I (Newcastle disease virus) isolates
submitted to an international reterence laboratory. Avian
PathoI16:553-565.
27. Allan, W.H., and R.E. Goughol976. A comparison between
the haemagglutination inhibition and complement fixation
tests for Newcastle disease. Res Vet Sci 20:101-103.
28. Allan, W.H., J.E. Lancaster, and B. Toth. 1978. Newcastle
disease vaccines-their production and use. FAO Animal
Production and Health Series No. 10. FAO. Rome, Italy.
29. Anderson, C., R. Kearsley, O.J. Alexander, and P.".
Russell. 1987. Antigenic variation in avian paramyxovirus
type 3 detected by mouse monoclonal antibodies. Avian
PathoI16:691-698.
578 . Enfermedades de las aves
30. Andral, B., and D. Toquin. 1984.Infectiousa myxovirus:
Chutesde ponte chez les dindesreproductrices1 Infections
par les paramyxovirusaviaires de type \11.Reel Med Vet
160:43-48.
31. Andral, B., C. Louzis, D. Trap, J.A. Newman, D. Toquin,
and G. Bennejean. 1985.Respiratorydisease(rhinotrachei-
ti s) in turkeys in Brittany, France,1981-1982.l. Fie1dobser-
vation and serology.Avian Dis 29:35-42.
32. Anonymous. 1985.Turkey rhinotracheitisofunknown etio-
logy in Englandand Wales.Vet Rec 117:653-654.
33. Asplin, F.D. 1952.ImmunisationagainstNewcastledisease
with a virus of low virulence(Strain F) and observationson
subclinical infection in partially resistant fowls. Vet Rec
64:245-249.
34. Bahl, A.K., and M.L. Vickers. 1982.Egg drop syndromein
breederturkeysassociatedwith turkey para-influenzavirus-3
(TPIV-3). Proc31 stWest Poult Dis Conf: p. 113.
35. Banerjee, M., W.M. Reed, S.D. Fitzgerald, and B. Pani-
grahy. 1994. Neurotropic velogenic Newcastle diseasein
cormorantsin Michigan: Pathologyandvirus characteristion.
Avian Dis 38:873-878.
36. Bankowski, R.A., R.E. Corstvef, and G.T. Clark. 1960.
Isolationoran unidentifiedagentfrom the respiratorytract of
chickens.Science132:292-293.
37. Bankowski, R.A., R.D. Conrad, and B. Reynolds.
1968. Avian influenza and paramyxoviruses complicat-
ing respiratory disease diagnosis in poultry. Avian Dis
12:259-278.
38. Bankowski, R.A., J. Almquist, and J. Dombrucki. 1981.
Eftect ofparamyxovirusYucaipaon fertility, hatchabilityand
poult yield ofturkeys. Avian Dis 25:517-520.
39. Barahona, H.H., and R.P. Hanson. 1968. Plaqueenhan-
cementof Newcastle diseasevirus (Ientogenicstrains) by
magnesium and diethylaminoethyl dextran. Avian Dis
12:151-158.
40. Baxter-Jones, C., J.K.A. Cook, J.A. Frazier, M. Grant,
R.C. Jones, A.P.A. Mockett, and G.P. Wilding. 1987.
Close relationship between TRT virus isolates. Vet Rec
120:562.
41. Beach, J.R. 1942. Avian pneumoencephalitis.Proc Annu
Meet US Livestock SanitAssoc46:203-223.
42. Beach,J.R. 1944.The neutralizationin vitro of avianpneu-
moencephalitisvirus by Newcastlediseaseimmuneserum.
Science100:361-362.
43. Beard, C.W. 1980.SerologicProcedures.In S.B. Hitchner,
C.H. Domermuth,H.G. Purchase.and J.E. Williams (eds.).
Isolation and Identification of Avian Pathogens.American
Associationof Avian Patllologists,KennettSquare,PA, pp.
129-135.
44. Beard, C.W., and B.C. Easterday. 1967.The influenceof
route of administrationof Newcastlediseasevirus on host
response.J Infect Dis 117:55-70.
45. Beard, C.W., and R.P. Hanson. 1984.NewcastleDisease.
In M.S. Hofstad,H.J. Bames,B.W.Calnek,W.M. Reid,H.W.
Yoder(eds.).Diseasesof Poultry,8th ed. lowa StateUniver-
sity Press,Ames, lA, pp. 452-470.
46. Beard, C.W., and W.J. Wilkes. 1985. A comparisonof
Newcastle diseasehemagglutination-inhibitiontest results
!rom diagnosticlaboratoriesin thesoutheastem UnitedStates.
Avian Dis 29:1048-1056.
47. Beard, P.D.,J. Spalatin, and R.P.Hanson.1970.Strainiden-
tificationofNDV in tissueculture.Avian Dis 14:636-645.
48. Beaudette,F.R.,and J.J. Black. 1946.Newcastlediseasein
New Jersey.Proc Annu Meet US Livestock Sanit Assoc
49:49-58.
49. Beaudette,F.R., J.A. Bivins, and B.R. Miller. 1949.New-
castle diseaseimmunization with live virus. Comell Vet
39:302-334.
(Capitulo 20)
50. Beer, J. V. 1976. Newcastle disease in the pheasant, Phasianus
colchicus, in Britain. In L.A. Page (ed.). Wildlife Oiseases.
Plenum Press, New York, pp. 423-430.
51. Bennejean, G. 1988. Newcastle disease: Control policies. In
O.J. Alexander (ed.). Newcastle Oisease. Kluwer Academic
Publishers, Boston, MA, pp. 303-317.
52. Bianciliori, F., and A. Fioroni. 1983. An occurrence of
Newcastle disease in pigeons: Virological and serological
studies on tlle isolates. Comp Immunol Microbiollnfect Ois
6:247-252.
53. Biswal, G., and C.C. Morrill. 1954. The pathology of the
reproductive tract of laying pullets aftected with New-
castle disease. Poult Sci 33:880-897.
54. Borland, L.J., and W.H. Allan. 1980. Laboratory tests for
comparing live lentogenic Newcastle disease vaccines. Avian
Pathol 9:45-59.
55. Boursncll, M.E.G., P.F. Green, A.C.R. Samson, J.I. Camp-
bell, A. Deuter, R.W. Peters, N.S. Millar, P.T. Emmerson, and
M.M. Binns. 1990. A recombinant lolwlpox virus expressing
the hemagglutinin-neuraminidase gene ofNewcastle disease
virus (NOV) protects chickcns against challenge by NOV.
Virology 176:297-300.
56. Boursncll, M.E.G., P.F. Green, J.I. Campbell, A. Deuter,
R.W. Peters, F.M. Tomley, A.C.R. Samson, P. Chambers,
P.T. Emmerson, and M.M. Binns. 1990. Insertion of the
fusion gene Irom Newcastle disease virus into a non-essential
region in the temlinal repeats of fowlpox virus and demon-
stration of protective immunity induced by the recombinant.
J Gen Virol 71 :621-628.
57. Box, P. 1987. PMV3 disease ofturkeys. Int Hatch Prac 2:4- 7.
58. Box, P.G., B.I. Hclliwell, and P.H. Halliwell. 1970. New-
castle disease in turkeys. Vet Rec 86:524-527.
59. Box, P.G., I.G.S. Furminger, W.W. Robertson, and D.
Warden. 1976. The eftect ofMarek's disease vaccination on
the immunisation of day-old chicks against Newcastle dis-
ease, using BI and Gil emulsion vaccine. Avian Pathol 5:299-
305.
60. Box, P.G., I.G.S. Furminger, W.W. Robertson, and D.
Warden. 1976. Immunisation of matemally immune turkey
poults against Newcastle disease. Avian Pathol 5:307-314.
61. Box, P.G., H.C. Holmes, A.C. Bushell, and P.M. Finney.
1988. Impaired response to killed Newcastle disease vaccine
in chicken possessing circulating antibody to chicken anaemia
agent. Avian PathoI17:713-723.
62. Bradshaw, G.L., and M.M. Jensen. 1979. The epidemio-
logy of Yucaipa virus in relationship to the acute respiratory
disease syndrome in turkeys. Avian Ois 23:539-542.
63. Brown, J., R.S. Rcsurreccion, and T.G. Dickson. 1990.
The relationship between the hemagglutination-inhibition
test and the enzyme-linked immunosorbent assay for the
detection of antibody to Newcastle disease. Avian Ois
34:585-587.
64. Brugh, M., C. W. Beard, and W.J. Wilkes. 1978. The inllu-
ence of test conditions on Newcastle disease hemagglutina-
tion-inhibition titers. Avian Ois 22:320-328.
65. Bruning-Fann, C., J. Kaneene, and J. Heamon. 1992.
Investigation oran outbreak ofvelogenic viscerotropic New-
castle disease in pet birds in Michigan, Indiana, IIlinois and
Texas. J Am Vet Med Assoc 2011 :1709-1714.
66. Burnet, F.M. 1942. The aftinity ofNewcastle disease virus to
the influenza virus group. Aust J Exp Biol Med Sci 20:81-88.
67. Buys, S.B., and J.H. Du Preez. 1980. A preliminary report
on the isolation of a virus causing sinusitis in turkeys in
South Alfica and attempts to attenuate the virus. Turkeys
(June):36,46.
68. Buys,S.B.,J.H. Dus Preez,and H.J. Els.1989. The isQlation
and attenuation ora virus causing rhinotracheitis in turkeys in
South Atnca. Onderstepoort J Vet Res 56:87-98.
 Enfermedad de Newcast/e y otras infecciones por.
69. Capua, l., M. Scacchia, T. Toscani, and V. Caporale. 1993.
Unexpected isolation of virulent Newcastle disease virus
trom commercial embryonated towls. eggs. J Vet Med B
40:609-612.
70. Cavanagh, D., and T. Barrett.1988. Pneumovirus-like cha-
racteristics ofthe mRNA and proteins ofturkey rhinotrachei-
lis virus. Virus Res 11:241-256.
71. Chambers, P., N.S. Millar, and P.T. Emmerson. 1986.
Nucleotide sequence ofthe gene encoding the tus ion glyco-
protein ofNewcastle disease virus. J Gen ViroI67:2685-2694.
72. Chettle, N.J., and P.J. Wyeth. 1988. The use of an ELlSA
test to detect antibodies to turkey rhinotracheitis. Br Vet J
144:282-287.
73. Cheville, N.F., H. Stone, J. Riley, and A.E. Ritchie. 1972.
Pathogenesis ofvirulent Newcastle disease in chickens. J Am
Vet Med Assoc 161: 169-179.
74. Chu, H.P., G. Snell, D.J. Alexander, and G.C. Schild.1982.
A single radial immunodiffusion test tor antibodies to New-
castle disease virus. Avian Pathol ] 1:227-234.
75. Cole, R.K., and F.O. Hutt. 1961. Genetic diflerences in
resistance to Newcastle disease. Avian Dis 5:205-214.
76. Collins, M.S., and R.E. Gough. 1988. Characterisation ora
virus associated Witll turkey rhinotracheitis. J Gen Virol
69:909-916.
77. Collins, M.S., D.J. Alexander, S. Brockman, P.A. Kemp,
and R.J. Manvell. 1989. Evaluation of mouse monoclonal
antibodies raised against an isolate of the variant avian
paramyxovirus tYpe 1 responsible tor the current panzootic in
pigeons. Arch ViroII04:53-61.
78. Collins, M.S., J.B. Bashiruddin, and D.J. Alexander. 1993.
Deduced amino acid sequences at the tus ion protein cleavage
site of Newcastle distase viruses showing variation in an-
tigenicitY and pathogenicitY. Arch ViroI128:363-370.
79. Collins, M.S., R.E. Gough, and D.J. Alexander. 1993.
Antigenic difterentiation ofavian pneumovirus isolates using
polyclonal antisera and mouse monoclonal antibodies. Avian
PathoI22:469-479.
80. Collins, M.S., l. Strong, and D.J. Alexander. 1994. Evalu-
ation of the molecular basis of pathogenicitY of the variant
Newcastle distase viruses termed 'pigeon PMV-I viruses'.
ArchViroI134:403-411.
81. Coman,I.1963. PossibilitY ofthe elimination ofstrain F virus
of Asplin (1949) in the eggs ofinoculated hens. Lucr InstPast
Igiena Anim Buc 12:337-344.
82. Cook, J.K.A., and M.M. Ellis. 1990. Attenuation ofturkey
rhinotracheitis virus by alternative passage in embryonated
chicken eggs and tracheal organ cultures. Avian Pathol
19:181-185.
83. Cook, J.K.A., M.M. Ellis, C.A. Dolby, H.C. Holmes, P.M.
Finney, and M.B. Huggins. 1989. A live attenuated turkey
rhinotracheitis vaccine. l. StabilitY of tlle attenuated strain.
Avian PathoI18:511-522.
84. Cook, J.K.A., H.C. Holmes, P.M. Finney M.M. Ellis,
M.B. Huggins, and C.A. Dolby. 1989. A live attenuated
turkey rhinotracheitis virus vaccine. 2. The use of the at-
tenuated strain as an experimental vaccine. Avian Pathol
18:523-534.
85. Cook, J.K.A., M.M. Ellis, and M.B. Huggins. 1991. The
pathogenesis of turkey rhinotracheitis virus in turkey poults
inoculated Witll the virus alone or together with two strains of
bacteria. Avian PathoII19:181-185.
86. Cook, J.K.A., B. V. Jones, M.M. Ellis, J. Li, and D.
Cavanagh. 1993. Antigenic difterentiation ofstrains oftur-
key rhinotracheitis virus using monoclonal antibodies. Avian
PathoI22:257-273.
87. Copland J.W. 1987. Newcastle distase in poultry. A new
tood pellet vaccine. Aust Centre tor Int Agric Res Monogr No
5. ACIAR. Canberra.
. 579
88. Cosset, F-L., J-F. Bouquet, A. Drynda, Y. Chebloune, A.
Rey-Senelonge, G. Kohen, V.M. Nigon, P.Desmettre, and
G. Verdier. 1991. Newcastle disease virus (NDV) vaccine
based on immunization with avian cells expressing the
NDV hemagglutinin-neuraminidase glycoprotein. Virology
185:862-866.
89. Council of the European Communities 1992. Council Di-
rective 92/66/EEC of 14 July 1992 introducing Community
measures tor the control of Newcastle disease. Off J Eur
Commun L260: 1-20.
90. Council ofthe European Communities. 1993. Commission
Decision of 8. February 1993 laying down fue criteria to be
used against Newcastle disease in the context of routine
vaccination programmes. Off J Eu Commun L59:35.
91. Cross, G.M.1988. Newcastle disease-vaccine production.ln
D.J. Alexander (ed.). Newcastle Disease. Kluwer Academic
Publishers, Boston, MA, pp. 333-346.
92. Cvelic-Cabrilo, V., H. Mazija, Z. Bidin, and W.L. Ragland.
1992. Correlation of haemagglutination inhibition and en-
zyme-linked immunosorbent assaystor antibodies to Newcastle
diseasevirus. Avian PathoI21:509-512.
93. Dayon,J.F., and F. Pecquerie.1982. Rhinotracheite 81 de la
dinde: le constat sur le terrain. L' Aviculteur 423:65- 70.
94. Dinter, Z., S. Hermodsson, and L. Hermodsson. 1964.
Studies on myxovirus Yucaipa: Its classification as a member
ofthe paramyxovirus group. Virology 22:297-304.
95. Doyle, T.M. 1927. A hitherto unrecorded disease offowls due
to a filter-passing virus. J Comp Pathol Therap 40:144-169.
96. Doyle, T.M.1935. Newcastle diseaseoftowls. J Comp Pathol
Therap 48: 1-20.
97. Erdei, J., J. Erdei, K. Bachir, E.F. Kaleta, K.F. Shor-
tridge, and B. Lomniczi. 1987. Newcastle disease vaccine
(La Sota) strain specific monoclonal antibody. Arch Virol
96:265-269.
98. Erickson, G.A. 1976. Viscerotropic velogenic Newcastle dis-
ease in six pet bird species: Clinical response and virus-host
interactions. PhD Dissertation.lowa State University, Ames, lA.
99. Eskelund, K.H. 1988. Vaccination of turkey breeder hens
against paramyxovirus type 3 intection. Proc 37th West Poult
Dis Cont: pp. 43-45.
100. Estupinan, J., J. Spalatin, and R.P. Hanson. 1968. Use of
yolk sac route of inoculation for titration of lentogenic strains
ofNDV. Avian Dis 12:135-138.
101. Faragher,J.T., W.H.Allan, and P.J. Wyeth.1974.lmrriu-
nosuppressive eftect of infectious bursal disease agent
in vaccination against Newcastle disease. Vet Rec 95:385-
388.
102. Food and Agriculture Organisation. 1985. In M. Bellver-
Gallent (ed.). Animal Health Yearbook, FAO Animal Produc-
tion and Healtll Series No. 25. FAO, Rome, Italy.
103. Franciosi, C., P.N. D'Aprile, and M. Petek. 1981. Isola-
mento di un paramixovirus Yucaipa dal tacchino. Boll 1st
Sieroter Milan 60:225-228.
104. Francis, D.W. 1973. Newcastle and psittacines, 1970-71.
Poult Dig 32:16-19.
105. French, E.L., T.D. St George, and J.J. Percy. 1967.lntec-
tion ofchicks with recently isolated Newcastle diseaseviruses
of low virulence. Aust Vet J 43:404-409.
106. Gartcn, W., W. Berk, Y. Nagai, R. Rott, and H-D. Klenk.
1980. Mutational changes of the protease susceptibility of
glycoprotein F ofNewcastle disease virus: Eftects on patll0-
genicity. J Gen Virol 50:135-147.
107. Gelb, J., and C.G. Cianci. 1987. Detergent-treated New-
castle disease virus as an agar gel precipitin test antigen. Poult
Sci 66:845-853.
108. Gentry, R.F., and M.O. Braune. 1972. Prevention ofvirus
inactivation during drinking water vaccination of poultry.
PoultSci 51:1450-1456
580 . Ef1fermedades
de las aves
109. Ghumman, J.S., and R.A. Bankowski.1975.ln vitro DNA
synthesis in Iymphocytes from turkeys vaccinated with La
Sota, TC and inactivated Newcastle disease vaccines. Avian
Dis 20:18-31.
110. Giambrone J.J. 1985. Laboratory evaluation ofNewcastle
disease vaccination programs for broiler chickens. Avian Dis
29:479-487.
111. Giambrone, J.J., C.S. Eidson, R.K. Page, O.J. Fletcher,
B.O. Barger, and S.H. KIeven. 1976. Effect of infec-
tious bursal agent on the response of chickens to New-
castle disease and Marek's disease vaccination. Avian Dis
20:534-544.
112. Giraud, P., G. Bennejean, M. Guittet, and D. Toquin.1986.
Turkey rhinotracheitis in France: Preliminary investigations
on a ciliostatic virus. Vet Rec 118:81.
113. Giraud, P., F.X. Le Gros, D. Toquin, J.F. Bouquet, and
G. Bennejean. 1988. Turkey rhinotracheitis: Viral identifi-
cation ofthe causal agent. Proc 37th West Poult Dis Conf,
pp. 61-62.
114. Glickman, R.L., R.J. Syddall, R.M. Iorio, J.P. Sheehan,
and M.A. Bratt. 1988. Quantitative basic residue require-
ments in the cleavage-activation site ofthe fusion glycoprotein
as a determinant of virulence for Newcastle disease virus. J
ViroI62:354-356.
115. Goldhaft, T.M. 1980. Historical note on the origin ofthe La
Sota strain ofNewcastle disease virus. Avian Dis 24:297-301.
116. Gomez-LiIlo, M., R.A. Bankowski, and A.D. Wiggins.
1974. Antigenic relationships among viscerotropic velogenic
and domestic strains ofNewcastle disease virus. Am J Vet Res
35:471-475.
117. Goodman, B.B., and R.P. Hanson. 1988. Isolation of avian
paramyxovirus-2 from domestic and wild birds in Costa Rica.
Avian Dis 32:713-717.
118. Gough, R.E., and D.J. Alexander. 1973. The speed ofresis-
tance to challenge induced in chickens vaccinated by different
routes with a BI strain oflive NDV. Vet Rec 92:563-564.
119. Gough, R.E., and D.J. Alexander. 1983.lsolation and pre-
liminary characterisation of a paramyxovirus from collared
doves (Streptopelia decaocto). Avian Pathol12: 125-134.
120. Gough, R.E., and M.S. Collins. 1989. Antigenic relation-
ships of three turkey rhinotracheitis viruses. Avian Pathol
18:227-238.
121. Gough, R.E., W.H. Allan, D.J. Knight, and J. W.G. Leiper.
1974. The potentiating effect of an interferon inducer (BRL
5907) on oil-based inactivated Newcastle disease vaccine.
Res Vet Sci 17:280-284.
122. Gough, R.E., W.H. Allan, and D. Nedelciu.1977.lmmune
response to monovalent and bivalent Newcastle disease and
infectious bronchitis inactivated vaccines. Avian Pathol
6:131-142.
123. Gough, R.E., D.J. Alexander, M.S. Collins, S.A. Lister, and
W.J. Cox. 1988. Routine virus isolation or detection in the
diagnosis of diseases of birds. Avian PathoI17:893-907.
124. M.S. Collins, W.J. Cox, and N.J. Chettle.1988. Experimen-
tal infection ofturkeys, chickens, ducks, geese, Guinea fowl,
pheasants and pigeons with turkey rhinotracheitis virus. Vet
Rec 123:58-59.
125. Gough, R.E., R.J. Manvell, S.E.N. Drury, P.F. Naylor, D.
Spackman, and S.W. Cooke. 1993. Deaths in budgerigars
associated with a paramyxovirus-like agent. Vet Rec 133: 123.
126. Grant, M., C. Baxter-Jones, and G.P. Wilding. 1987. An
enzyme-linked immunosorbent assay for the serodiagnosis of
turkey rhinotracheitis infection. Vet Rec 120:279-280.
127. Guittet, M., H. Le Coq, M. Monn, V. Jestin, and G.
Bennejean. 1993. Proceedings ofthe Xth World Veterinary
Poultry Association Congress, Sydney, 1993. p 179.
128. Haddow, J.R., and J.A. Idnani. 1946. Vaccination against
Newcastle (Ranikhet) disease. Indian J Vet Sci 16:45-53.
(Captulo 20)
129. Hafez, H.M. 1992. Comparative investigation on turkey rhi-
notracheitis (TRT) virus isolates from different countries.
Dtsch Tierarztl Woshenschr 99:486-488.
130. Hafez, H.M., J. Emele, and H. Woern1e. 1990. Rhinotra-
cheitis der puten (TRT): Serologische Verfolgungsunter-
suchung, wirtschaftliche parameter sowie Erfahrung mit dem
Einsatz von Enrofloxacin zur Bekampfungder sekundarinfek-
tienen. Tierarztl Umschau 45:111-114.
131. Halasz, F.1912. Contributions to the knowledge offowlpest.
Vet Doctoral Dissertation. Commun Hungar Roy Vet Schl.
Patria, Budapest, pp. 1-36.
132. Hamid, H., R.S.F. Campbell, C.M. Lamihhane, and R.
Graydon. 1988. 1ndirect immunoperoxidase staining for
Newcastle diseasevirus (NDV). Proc 2nd Asian/Pacific Poult
Health Conf. Australitan Veterinary Pou1try Association,
Sydney, Australia, pp. 425-427.
133. Hanson, R.P. 1975. Newcastle disease.1n S.B. Hitchner, C.H.
Domermuth, H.O. Purchase,and J.E. Williarns (eds.). Isolation
and 1dentification of Avian Pathogens. American Association
of Avian Pathologists, Kennett Square, PA, pp.160-173.
134. Hanson, R.P. 1980. Newcastle disease.1nS.B. Hitchner, C.H.
Domermuth, H.O. Purchase, and J.E. Williams (eds.), Isola-
tion and Identification of Avian Pathogens. American Asso-
ciation of Avian Pathologists, Kennett Square, PA, pp. 63-66a.
135. Hanson, R.P. 1988. Heterogeneity within strains ofNewcastle
diseasevirus: Key to survival.ln D.J. Alexander (ed.). Newcastle
Disease.Kluwer Academic Publishers,Boston, MA, pp. 113-130.
136. Hanson, R.P., and C.A. Brandly. 1955.ldentification ofvac-
cine strains ofNewcastle diseasevirus. Science 122:156-157.
137. Hanson, R.P., and J. Spa1atin. 1978. Thermostability ofthe
hemagglutinin ofNewcastle disease virus as a strain marker
in epizootiological studies. Avian Dis 22:659-665.
138. Hanson, R.P., E. Upton, C.A. Brandly, and N.S. Wilson.1949.
Heat stability of hemagglutinin of various strains ofNew-
castle disease virus. Proc Soc Exp Biol Med 70:283-287.
139. Hanson, R.P., J. Spa1atin, ano G.S. Jacobson. 1973. The
viscerotropic pathotype ofNewcastle disease virus. Avian Dis
17:354-361.
140. Hari Babu, Y. 1986. The use of a single radial haemolysis
technique for the measurement of antibodies to Newcastle
disease virus. 1ndian Vet J 63:982-984.
141. Heller, E.O., O.B. Nathan,and M. Perek.1977. Thetransfer
ofNewcastle serum antibody from the laying hen to the egg
and chick. Res Vet Sci 22:376-379.
142. Higgins, O.A. 1971. Nine disease outbreaks associated with
myxoviruses among ducks in Hong Kong. Trop Anim Health
Prod 3:232-240.
143. Higgins, O.A., and K.F. Shortridge. 1988. Newcastle dis-
ease in tropical and developing countries. In D.J. Alexander
(ed.). Newcastle disease. Kluwer Academic Publishers, Bos-
ton, MA, pp. 273-302.
144. Hilbink, F., M. Vertommen, and J.T.W. Van't Veer.1982.
The fluorescent antibody technique in the diagnosis of a
number of poultry diseases: Manufacture of conjugates and
use. Tijdschr Diergeneeskd 107:167-173.
145. Hitchner, S.B., and K. Hirai. 1979. Isolation and growth
characteristics of psittacine viruses in chicken embryos.
Avian Dis 23:139-147.
146. Hitchner, S.B., and E.P. Johnson. 1948. A virus of low
virulence for immunizing fowls against Newcastle disease
(avian pneumoencephalitis). Vet Med 43:525-530.
147. Hofstad, M.S. 1953.lmmunization of chickens against New-
castle disease by formalin-inactivated vaccine. Am J Vet Res
14:586-589.
148. Ho1mes, H.C. 1979. Resistance ofthe respiratory tract ofthe
chicken to Newcastle disease virus infection following vacci-
nation: The effect ofpassively acquired antibody on its deve-
lopment. J Comp Pathol 89: 11-20.
 Enfermedad de Newcastle y otras infecciones por.
149. Hoshi,S., T.Mikami,K.Nagata,M.Onuma,andH.lzawa.
1983. Monoclonal antibodies against a paramyxovirus iso-
lated from Japanese sparrow-hawks (Accipter virugatus gu-
laris). Arch ViroI76:145-151.
150. Hugh-Jones, M., W.H. Allan, F.A. Dark, and G.J. Harper.
1973. The evidence for the airbome spread of Newcastle
disease. J Hyg Camb 71 :325-339.
151. Ishida,M.,K.Nerome,M.Matsumoto, T. Mikami,and A.
Oye. 1985. Characterization ofreference strains ofNewcastle
disease virus (NDV) and NDV-like isolates by monoclonal
antibodies to HN subunits. Arch Virol 85:109-121.
152. Iyer, S.G., and N. Dobson. 1940. A successf'ul method of
immunization against Newcastle disease of fowls. Vet Rec
52:889-894.
153. Jones, R.C., C. Baxter-Jones, G.P. Wilding, and D.F. Kelly.
1986.Demonstration ora candidatevirus for turkey rhinotracheitis
in experimentally inoculated turkeys. Vet Rec 119:599-600.
154. Jorgensen, E.D., P.L. Collins, and P.T. Lomedico. 1987.
Cloning and nucleotide sequence ofNewcastle disease virus
hemagglutinin-neuraminidase mRNA: Identification of a pu-
tative sialic acid hinding site. Virology 156:12-24.
155. Kaleta, E.F., and C. Baldauf. 1988. Newcastle disease in
free-living and pet birds. In D.J. Alexander (ed.). Newcastle
Disease. Kluwer Academic Publishers. Boston, MA, pp. 197-
246.
156. Kaleta, E.F., and U. Heffels-Redmann (eds.). 1992. Pro-
ceedings of the CEC Workshop on Avian Paramyxoviruses,
Rauischholzhausen, Germany, 1992.
157. Kaleta, E.F., D.J. Alexander, and P.H. Russell. 1985. The
first isolation of fue PMV -1 virus responsable for tlle current
panzootic in pigeons? Avian PathoI14:553-557.
158. Kelleher, C.J., D.A. Halvorson, and J.A. Newman. 1988.
Efticacy of viable and inactivated Newcastle disease virus
vaccines in turkeys. Avian Dis 32:342-346.
159. Kessler, N., M. Aymard, and A. Calvet. 1979. Study of a
new strain of paramyxoviruses isolated from wild ducks:
Antigenic and biological properties. J Gen ViroI43:273-282.
160. Kida, H., and R. Yanagawa. 1981. Classification of avian
paramyxoviruses by immunodiffusion on the basis of fue
antigenic specificity oftheir M protein antigens. J Gen Virol
52: 103-111.
161. Kolakofsky, D., E. Boy de la Tour, and H. Delius. 1974.
Molecular weight detentlination of Sendai and Newcastle
disease virus RNA. J ViroI13:261-268.
162. Kouwenhoven, B.1993.Newcastle disease.lnJ.B. McFerran
and M.S. McNulty (eds.). Virus Infections of Vertebrates 4:
Virus Infections ofBirds. Elsevier, Amsterdam, pp.341-361.
163. Kraneveld, F.C. 1926. A poultry disease in fue Dutch East
Indies. NeJ Indisch BI Diergeneeskd 38:448-450.
164. Kumar, M.C. 1988. New methods for immnizing tur-
keys against Newcastle disease. Turkey World (May-June):
48-50.
165. Lana, D.P., D.B. Snyder, D.J. King, and W.W. Mar-
quardt. 1988. Characterization of a battery of monoclonal
antibodies for differentiation ofNewcastle disease virus and
pigeon paramyxovirus-1 strains. Avian Dis 32:273-281.
166. Lancaster, J.E. 1966. Newcastle disease-a review 1926-
1964. Monograph No 3. Canadian Department of Agriculture,
Ottawa.
167. Lancaster, J.E. 1977. Newcastle disease-A review ofthe
geographical incidence and epizootiology. World Poult Sci J
33:155-165.
168. Lancaster, J.E. 1981. Newcastle disease. In E.P.J. Gibbs
(ed.). Virus diseases offood animals, vol 11.Disease Mono-
graphs. Academic Press, New York, pp. 433-465.
169. Lancaster, J.E., and D.J. Alexander. 1975. Newcastle dis-
case: Virus and spread. Monograph No. 11, Calladian Depart-
ment of Agriculture, Ottawa.
. 581
170. Lang, G., A. Gagnon, and J. Howell. 1975.Occurrenceof
paramyxovirus Yucaipa in Canadian poultry. Can Vet J
16:233-237.
171. Le Gros, F.X., P. Prevel, and D. Gaudry. 1994. Avian
pneumovirus: Recent intormation resulting trom vaccination
difficulties. Proceedings of the Seminar: New and Evolving
Virus Diseases of Poultry. European Commission, Brussels.
pp.135-155.
172. Letellier, C., A. Burny, and G. Meulemans. 1991. Construction
of a pigeonpox virus recombinant: Expression of the New-
castle disease virus (NDV) tus ion glycoprotein and protection
of chickens against NDV challenge. Archiv ViroII18:43-56.
173. Levine, P.P. 1964. World dissemination ofNewcastle disease.
In R.P. Hanson (ed.). Newcastle Disease, An Evolving Patho-
gen. University ofWisconsinPress, Madison, WI, pp. 65-69.
174. Ling, R., and C.R. Pringle. 1988. Turkey rhinotracheitis
virus: In vivo and in vitro polypeptide synthesis. J Gen Virol
69:917-923.
175. Lipkind, M., and E. Shihmanter. 1986. Antigenic relation-
ships between avian paramyxoviruses. l. Quantitative charac-
teristics based on hemagglutination and neuraminidase
inhibition tests. Arch Virol 89:89-111.
176. Lipkind, M., E. Shihmanter, Y. Weisman, A. Aronovici,
and D. Shoham. 1982. Characterization of Yucaipa-like
avian paramyxoviruses isolated in Israel trom domesticated
andwildbirds.AnnViroI133E: 157-161.
177. Lipkind, M., D. Shoham, and E. Shihmanter. 1986. Isola-
tion of a paramyxovirus trom pigs in Israel and its antigenic
relationships with avian paramyxoviruses. J Gen Virol
67:427-439.
178. Lister, S.A., and D.J. Alexander.1986. Turkey rhinotrachei-
tis: A review. Vet Bull 56:637-663.
179. Lockaby, S.B., F.J. Hoerr, A.C. Ellis, and M.S. Yo. 1993.
Immunohistochemical detection of Newcastle disease virus
in chickens. Avian Dis 37:433-437.
180. Macpherson, l., R.G. Watt, and D.J. Alexander. 1983.
Isolation of avian paramyxovirus, other than Newcastle dis-
ease virus, trom commercial poultry in Great Britain. Vet Rec
112:479-480.
181. Malkinson, M., and P.A. Small. 1977. Local immunity
against Newcastle disease virus in the newly hatched
chicken's respiratory tract. lntect Immun 16:587-592.
182. Marius-Jestin, V., M. Cherbonnel, J.P. Picault, and G.
Bennejean. 1987. Isolement chez des canards mulards d'une
souche hypervirulente de virus de la peste du canard et d'un
paramyxovirus aviaire de type 6. Comp lmmunol Microbiol
IntectDis 10:173-186.
183. McDougall, J.S., and J.K.A. Cook. 1986. Turkey rhinotra-
cheitis: Preliminary investigations. Vet Rec 118:206-207.
184. McFerran, J.B., and R.M. McCracken. 1988. Newcastle
disease. In D.J. Alexander (ed.). Newcastle Disease. Kluwer
Academic Publishers, Boston, MA, pp. 161-183.
185. McFerran,J.B., and R. Nelson.1971. Some properties oran
avirulent Newcastle disease virus. Arch Ges Virusforsch
34:64-74.
186. McGinnes, L. W., and T.G. Morrison. 1986. Nucleotide
sequence of the gene encoding tl1e Newcastle disease virus
tusion protein and comparisons ofparamyxovirus tusion pro-
tein sequences. Virus Res 5:343-356.
187. McMillan, B.C., and R.P. Hanson. 1980. RNA oligonu-
cleotide fingerprinting: A proposed method of identifying
strains ofNewcastle disease virus. Avian Dis 24:1016-1020.
188. McMillan, B.C., and R.P. Hanson. 1982. Difterentiation of
exotic strains of Newcastle disease virus by oligonucleotide
fingerprinting. Avian Dis 26:332-339.
189. McMillan, B.C., S.F. Rehmani, and R.P. Hanson. 1986.
Lectin binding and the carbohydrate moieties present on
Newcastle disease virus strains. Avian Dis 30:340-344.
582 . Enfermedades de las aves
190. McNulty, M.S., and G.M. Allan. 1986. Application ofim-
munotluorescence in veterinary viral diagnosis. In M.S.
McNulty and J .B. McFerran (eds.). Recent Advances in Virus
Diagnosis. Martinus Nijhoff, Dordrecht, The Netherlands,
pp. 15-26.
191. Melnick,J.L.1982. Taxonomyandnomenclatureofviruses,
1982. Prog Med ViroI28:208-221.
192. Meulemans, G. 1988. Control by vaccination. In D.J. Alex-
ander (ed.). Newcastle Disease. Kluwer Academic Publish-
ers, Boston, MA, pp. 318-332.
193. Meulemans, G., M.C. Carlier, M. Gonze, P. Petit, and P.
Halen. 1984. Diagnostic serologique de la maladie de New-
castle par les tests d'inhibition de l'hemagglutination et Elisa.
Zetralbl Veterinaermed [B] 3! :690-700.
194. Meulemans, G., M. Gonze, M.C. Carlier, P. Petit, A.
Burny, and Le Long. 1986. Protective effects of HN and F
glycoprotein-specific monoclonal antibodies on experimental
Newcastle disease. Avian PathoI15:761-768.
195. Meulemans, G., M. Gonze, M.C. Carlier, P. Petit, A.
Burny, and Le Long. 1987. Evaluation ofthe use ofmono-
clonal antibodies to hemagglutination and fusion glycoprote-
ins of Newcastle disease virus for virus identification and
strain differentiation purposes. Arch Virol 92:55-62.
196. Meulemans, G., C. Letellier, D. Espion, Le Long, and A.
Burny. 1988. Importance de la proteine F dans l'immunite
au virus de la maladie de Newcastle. Bull Acad Vet France
61:51-624.
197. Meulemans, G., C. Letellier, M. Gonze, M.C. Carlier, and
A. Burny. 1988. Newcastle disease virusF glycoprotein
expressed from a recombinant vaccinia virus vector pro-
tects chickens against live virus challenge. Avian Pathol
17:821-827.
198. Miers, L.A., R.A. Bankowski, and Y.C. Zee. 1983. Optimi-
zing the enzyme-linked immunosorbent assay tor evaluating
immunity in chickens to Newcastle disease. Avian Dis
27:1112-1125.
199. Millar, N.S., and P.T. Emmerson. 1988. Molecular cloning
and nucleotide sequencingofNewcastle disease virus. In D.J.
Alexander (ed.). Newcastle Disease. Kluwer Academic Pub-
lishers, Boston, MA, pp. 79-97.
200. Millar, N.S., P. Chambers, and P.T. Emmerson. 1986.
Nucleotide sequence analysis of the haemagglutinin-neu-
raminidase gene of Newcastle disease virus. J Gen Virol
67:1917-1927.
201. Millar, N.S., P. Chambers, and P.T. Emmerson. 1988. Nu-
cleotide sequence of the tus ion and haemagglutinin-neu-
raminidase glycoprotein genesot'Newcastle diseasevirus, strain
Ulster: Molecular basis for variations in pathogenicity between
strains. J Gen ViroI69:613-620.
202. Moore, N.F., and D.C. Burke.1974. Characterization ofthe
structural proteins of different strains of Newcastle disease
virus. J Gen Viro! 25:275-289.
203. Morgan, R. W., J. Gelb, C.R. Pope, and P.J.A. Sondermei-
jer. 1993. Efficacy in chickens of a herpesvirus of turkeys
recombinant vaccine containing the fusion gene ofNewcastle
disease virus: Onset of protection and effect of maternal
antibodies. Avian Dis 37:1032-1040.
204. Morley, A.J., and D.K. Thomson. 1984. Swollen head syn-
drome in broiler chickens. Avian Dis 28:238-243.
205. Nagai, Y., H-D. Klenk, and R. Rott. 1976. Proteolytic
cleavage ofthe viral glycoproteins and its significance tor the
virulence ofNewcastle disease virus. Virology 72:494-508.
206. Nagai, Y., H. Ogura, and H-D. Klenk. 1976. Studies on
the assembly of the envelope of Newcastle disease virus.
Virology 69:523-538.
207. Nagy, E., and B. Lomniczi. 1984. Differentiation ofNew-
castle disease virus strains by one-dimensional peptide map-
pingo J Virol Methods 9:227-235.
(Captulo20)
208. Nerome, K., M. Nakayama, M. Ishida, H. Fukumi, and A.
Morita. 1978. Isolation of a new avian pararnyxovirus from
a budgerigar. J Gen Virol 38:293-30 l.
209. Nerome, K., M. Ishida, A. Ora, and S. Bosshard. 1983.
Genomic analysis of antigenically related avian para-
myxoviruses. J Gen Virol 64:465-470.
210. Nishikawa, K., S. Isomura, S. Suzuki, E. Wanatabe, M.
Hamaguchi, T. Yoshida, and Y. Nagai. 1983. Monoclona!
antibodies to the HNglycoprotein ofNewcastle disease virus.
Biological characterization and use for strain comparisons.
Virology 130:318-330.
211. O'Brien, J.O.P. 1985. Swollen head syndrome in broiler
breeders. Vet Rec 117:619-620.
212. Omojola, E., and R.P. Hanson.1986. Collection ofdiagnos-
tic specimens from animals in remote afeas. World Anim Rev
60:38-40.
213. Pages-Mante, A.1994. Studies on swollen head syndrome in
Spain. Proceedings of lile Seminar: New and Evolving Virus
OiseasesofPoultry. EuropeanCommission, Brussels,pp. 89-109.
214. Panigrahy, B., O.A. Senne, J.E. Pearson, M.A. Mixson,
and O.R. Cassidy. 1993. Occurrence of velogenic vis-
cerotropic Newcastle disease in pet and exotic birds in 1991.
Avian Ois 37:254-258.
215. Parede, L., and P.L. Young. 1990. The pathogenesis ofvelo-
genic Newcastle diseasevirus intection of chickens of different
ages and difterent levels ofimmunity. Avian Ois 34:803-808.
216. Parry, S.H., and 1.0. Aitken. 1977. Local immunity in the
respiratory tract ofthe chicken. 11The secretory immune re-
sponse to Newcastle disease virus and the role of IgA. Vet
MicrobioI2:143-165.
217. Pattison, M., and W.H. Allan.1974.lnfectionofchicks with
infectious bursal disease and its effect on the carrier
with Newcastle disease virus. Vet Rec 95:65-66.
218. Pearson, J.E., O.A. Senne, O.J. Alexander, W.O. Taylor,
L.A. Peterson, and P.H. Russell. 1987. Characterization of
Newcastle disease virus (avian pararnyxovirus-l) isolated
from pigeons. Avian Ois 31:105-111.
219. Peeples, M.E. 1988. Newcastle disease virus replication. In
O.J. Alexander (ed.). Newcastle Oisease. Kluwer Academic
Publishers, Boston, MA, pp. 45-78.
220. Pcnnington, T.H. 1978. Antigenic differences between
strains ofNOV. Arch Virol 56:345-351.
221. Picault, J.P., P. Giraud, P. Orouin, M. Guittet, G. Benne-
jean, l. Lamande, O. Toquin, and C. Gueguen. 1987.
Isolation ora TRT -like virus trom chickens with swollen head
syndrome. VetRec 121:135.
222. Pospisil, Z., O. Zendulkova, and B. Smid. 1991. Unex-
pected emergence of Newcastle disease virus in very
young chicks. Acta Vet Brno 60:263-279.
223. Powell, J.R., 1.0. Aitken, and B.O. Survashe. 1979. The
response of the Harderian gland of the twl to antigen
given by tlle ocular route. 11 Antibody production. Avian
Pathol 8:363-373.
224. Pringle, C.R. 1985. Prteumoviruses. In B.W.J. Mahy (ed.).
Virology-A Practicar Approach, IRL Press, Oxford, United
Kingdom, pp. 95-117.
225. Raszewska, H. 1964. Occurence ofthe La Sota strain NOV
in the reproductive tract of laying hens. Bull Vet Inst Pulawy
8: 130-136.
226. Reeve, P., and G. Poste. 1971. Studies on the cytopathogenic-
ity ofNewcastle diseasevirus: Relationship between virulence,
polykaryocytosis and plaque size. J Gen Virolll: 17-24.
227. Reeve, P., O.J. Alexander, and W.H. Allan. 1974. Deriva-
tion of an isolate of low virulence trom the Essex '70 strain
ofNewcastle disease virus. Vet Rec 94:38-41.
228. Rima, B., O.J. Alcxander, M.A. Billeter, P.L. Collins, O.W.
Kil~bury, M.A. Upkind, Y. Nagai,C. Orvdl, C.R. Pringle, and V.
ter Meulen.1995. Paramyxoviridae. In F.A. Murphy, CM.
 Enfermedad de Newcast/e y otras infecciones por,
Fauquet, D.H.L. Bishop, S.A. Ghabrial, A. W. larvis, G.P.
Martelli, M.A. Mayo, and M.D. Summers (eds.). Virus l'axon-
omy. Sixth Report of fue Intemational Committee on Tax-
onomy ofViruses. Springer-Verlag, Vienna, pp. 268-274.
229. Rivetz, B., Y. Weisman, M. Ritterband, F. Fish, and M.
Herzberg. 1985. Evaluation of a novel rapid kit for the visual
detection of Newcastle disease virus antibodies. Avian Dis
29:929-942.
230. Rosenberger, J.K., and J. Celb. 1978. Response to several
avian respiratory viruses as affected by intectious bursal
disease virus. Avian Dis 22:95-105.
231. Rott, R.1979. Molecular basis ofinfectivity and pathogenic-
ity ofmyxoviruses. Arch ViroI59:285-298.
232. Rott, R. 1985. In vitro Difterenzierung von pathogenen und
apatllogenen aviaren Intluenzaviren. Ber Munch Tieraerztl
Wochenschr 98:37-39.
233. Rott, R., and H-D. Klenk. 1988. Molecular basis ofinfectiv-
ity and pathogenicity of Newcastle disease virus. In D.l.
Alexander (ed.). Newcastle Disease. Kluwer Academic Pub-
lishers, Boston, MA, pp. 98-112.
234. Russell, P.H. 1988. Monoclonal antibodies in research, diag-
nosis aJldepizootiology ofNewcastle disease.ln D.l. Alexander
(ed.). Newcastle Disease. Kluwer Academic Publishers, Bos-
ton, MA, pp. 131-146.
235. Russell, P.H.1993. Newcastle disease virus: Virus replication
in fue Harderian gland stimulates lacrimallgA; fue yolk sac
provides early lacrimal IgG. Veto Immunol Immunopathol
37:151-163.
236. Russell, P.H., and D.J. Alexander. 1983. Antigenic variation
of Newcastle disease virus strains detected by monoclonal
antibodies. Arch Virol 75:243-253.
237. Russell, P.H., and C.O. Ezeifeka. 1995. The Hitchner Bl
strain ofNewcastle disease virus induces high levels oflgA,
IgG and IgM in newly hatched chicks. Vaccine 113:61-66.
238. Russell, P.H., and C. Koch. 1993. Local antibody forming ce"
responses to the Hitchner B 1 and Ulster strains ofNewcastle
disease virus. Vet Immunollmmunopathol 37: 165-180.
239. Russell, P.H., A.C.R. Samson, and O.J. Alexander. 1990.
Newcastle disease virus variations. In E. Kurstak, R.G.
Marusyk, F.A. Murphy, and M.H.V. Regenmortel (eds.).
Applied Virology Research, vol. 11. Plenum, New York,
pp. 177-195.
240. Sakaguchi, T., T. Toyoda, B, Catoh, N.M. Inocencio, K.
Kuma, T. Miyata, and Y. Nagai. 1989. Newcastle disease
virus evolution l. Multiple lineages defined by sequence
variability of the hemagglutinin-neuraminidase gene. Virol-
ogy 169:260-272.
241. Samson, A.C.R. 1988. Virus structure. In D.l. Alexander
(ed.). Newcastle Disease. Kluwer Academic Publishers, Bos-
ton, MA, pp. 23-44.
242. Sato, H., M. Oh-Hira, N. Ishida, Y. Imamura, S. Hattori,
and M. Kawakita. 1987. Molecular cloning and nucleotide
sequence of P, M and F genes of Newcastle disease virus
avirulent strain D26. Virus Res 7:241-255.
243. Schaper, U.M., F.J. Fuller, M.O.W. Ward, Y. Mehrotra,
H.O. Stone, B.R. Stripp, and E. V. De Buysscher. 1988.
Nucleotide sequence ofthe envelope protein genes ofahighly
virulent, neurotropic strain ofNewcastle disease virus. Virol-
ogy 165:291-295.
244. Schloer, C., and R.P. Hanson. 1968. Plaque morphology of
Newcastle disease virus as intluenced by cell type and envi-
ronmental factors. Am 1 Vet Res 29:883-895.
245. Schloer, C., J. Spalatin, and R.P. Hanson. 1975. Newcastle
disease virus antigens and strain variation. Am 1 Vet Res
36:505-508.
246. Senne, O.A., J.E. Pearson, L.D. Miller, and C.A. Custaf-
son. 1983. Virus isolations from pet birds submitted for
importation into fue United States. Avian Dis 27:731-744.
. 583
247. Shortridge, K.F., O.J. Alexander, and M.S. Collins. 1980.
Isolation and properties ofviruses trom poultry in Hong Kong
which represent a new (sixth) distinct group of avian
paramyxoviruses. J Gen Virol 49:255-262.
248. Simmons, G.C. 1967. The isolation of Newcastle disease
virus in Queensland. Aust Vet J 43:29-30.
249. Smit, T., and P.R. Rondhuis. 1976. Studies on a virus
isolated trom the brain of a parakeet (Neophema sp). Avian
PathoI5:21-30.
250. Snyder, D.B., W.W. Marquadt, E.T. Mallinson, and E.
Russek. 1983. Rapid serological profiling byenzyme-linked
immunosorbent assay. I Measurement of antibody activity
titer against Newcastle disease virus in a single dilution. Avian
Dis28:161-170.
251. Snyder, D.B., W.W. Marquadt, E.T. Mallinson, P.K. Sav-
age, and D.C. Allen. 1984. Rapid serological profiling by
enzyme-linked immunosorbent assay.III Simultaneous meas-
urements of antibody titers to intectious bronchitis virus,
intectious bursal disease and Newcastle disease virus in a
single serum dilution. Avian Dis 28:12-24.
252. Spalatin, J.S., and R.P. Hanson. 1966. Recovery of a New-
castle disease virus strain indistinguishable trom Texas GB.
Avian Dis 10:372-374.
253. Spalatin, J., R.P. Hanson, and P.D. Beard. 1970. The he-
magglutination-elution pattern as a marker in characterizing
Newcastle disease virus. Avian Dis 14:542-549.
254. Spradbrow, P.B, 1988. Geographical distribution. In D.J.
Alexander (ed.). Newcastle Disease. Kluwer Academic Pub-
lishers, Boston, MA, pp. 247-255.
255. Spradbrow, P.B. (ed.). 1992. Newcastle disease in village
chickens. Control with thermostable oral vaccines. Proceed-
ings of an International Workshop, Kuala Lumpur, Malaysia
199 l. ACIAR, Canberra.
256. Srinivasappa, G.B., D.B. Snyder, W.W. Marquardt, and
D.J. King. 1986. Isolation of a monoclonal antibody with
specificity tor commonly employed vaccine strains ofNew-
castle disease virus. Avian Dis 30:562-567.
257. Stevens, J.G., R.M. Nakamura, M.L. Cook, and S.P. Wil-
czynski. 1976. Newcastle disease as a model for pararnyxo-
virus-induced neurological syndromes: Pathogenesisofthe res-
piratory diseaseand preliminary characterization ofthe ensuing
encephalitis. Intectlmmun 13:590-599.
258. Stones, P.B. 1979. Self injection of veterinary oil emulsion
vaccines. BMJ 1:1627.
259. Stuart, J.C. 1986. Field experience in fue UK with turkey
rhinotracheitis. Turkeys 34:24-26.
260. Stuart, J.C. 1989. Rhinotracheitis: Turkey rhinotracheitis
(TRT) in Great Britain. In C. Nixey, and T.C. Grey (eds.).
Recent Advances in Turkey Science. Butterworths, London,
pp.217-224.
261. Taylor, J., C. Edbauer, A. Rey-Senelonge, J-F. Bouquet, E.
Norton, S. Goebel, P. Desmettre, and E. Paoletti. 1990.
Newcastle disease virus tus ion protein expressed in a fowl
pox virus recombinant conters protection in chickens. J Virol
64:1441-1450.
262. Thornton, D.H. 1988. Quality control of vaccines. In D.J.
Alexander (ed.). Newcastle Disease. Kluwer Academic Pub-
lishers, Boston, MA, pp. 347-365.
263. Timms, L., and D.J. Alexander. 1977. Cell-mediated im-
mune responsc of chickens to Newcastle distase vaccines.
Avian Pathol 6:51-59.
264. Toquin, D., N. Eterradossi, M. Guittet, and G. Bennejean.
1994. Infectious rhinotracheitis in turkeys: Antigenic difter-
cnces revealed by ELlSA. Proceedings ofthe Seminar: New
and Evolving Virus Diseases of Poultry. European Commis-
sion, Brussels, pp. 111-121.
265. Toyoda, T., T. Sakaguchi, K.lmai, N. Mendoza Inocencia,
B. Gotoh, M. Hamaguchi, and Y. Nagali. 1987. Structural
584 . Enfermedades de las aves
comparison ofthe cleavage-activation site ofthe tus ion gly-
coprotein between virulent and avirulent strains ofNewcastle
disease virus. Virology 158:242-247.
266. Toyoda, T., T. Sakaguchi, H. Hirota, B. Gotoh, K. Kuma,
T. Miyata, and Y. Nagai. 1989. Newcastle disease virus
evolution 11.Lack of gene recombination in generating viru-
lent and avirulent strains. Virology 169:273-282.
267. Tumova, B., J.H. Robinson, and B.C. Easterday. 1979. A
hitherto unreported paramyxovirus of turkeys. Res Vet Sci
27,135-140.
268. Tumova, B., A. Stumpa, V. Janout, M. Uvizl, and J.
Chmela. 1979. A further member of the Yucaipa group
isolated from the common wren (Troglodytes troglodytes).
Acta Virol 23:504-507.
269. USAHA. 1993. Report of the committee on transmissible
diseases of poultry and other avian species. Proc 96th Annu
Meet US Anim Health Assoc, 1992. United States Animal
Health Association, Richmond, VA, pp. 348-366.
270. Utterback, W.W., and J.H. Schwartz. 1973. Epizootiol-
ogy of velogenic viscerotropic Newcastle disease in south-
ern California, 1971-1973. J Am Vet Med Assoc 163:
1080-1090.
271. Uyttebroek, E., R. Ducatelle, and D.J. Alexander. 1991.
Steatorrhea and pancreatic lesions in Neophema parrots with
paramyxovirus serotype 3 intection. Vlaams Diergeneeskd
Tijdschr 60:55-58.
272. Vindevogel, H., and J.P. Duchatel. 1988. Panzootic New-
castle disease virus in pigeons. In D.J. Alexander (ed.). New-
castle Disease. Kluwer Academic Publishers, 8oston, MA, pp.
184-1%.
273. Walker, J.W. B.R. Hcron, and M.A. Mixson.1973. Exotic
Newcastle disease eradication program in tlle United States
of America. Avian Dis 17:486-503.
274. Webster, R.G., and R. Rott. 1987.lntluenza virus A patho-
genicity: The pivotal role ofhemagglutinin. Cell 50:665-666.
275. Wemers, C.D., S. de Henau, C. Neyt, D. Espion, C. Letellier,
G. Meulemans, and A. Burny. 1987. The hemagglutinin-
neuraminidase (HN) gene of Newcastle disease virus strain
Italien (ndv ltalien): Comparison with HNs ofother strains and
expression by a vaccinia recombinant. Arch ViroI97:101-113.
276. Werner, O. 1994. Newcastle disease: Current situation in
Germany. In D.J. Alexander (ed.). Proceedings of the Joint
First Annual Meetings ofthe National Newcastle Disease and
(Capitulo 20)
Avian Influenza Laboratories oftlle European Communities,
1993. CEC, Brussels, pp. 52-57.
277. WHO Expert Committee.1980. A revision afilie system of
nomenclature tor influenza viruses: A WHO memorandum.
Bull WHO 58:585-591.
278. Wilczynski, S.P., M.L. Cook, and J.G. Stevens. 1977. New-
castle diseaseas a model tor paramyxovirus-induced neurologic
syndromes. Am J Pathol 89:649-666.
279. Williams, J.E., and L.H. Oillard. 1968. Penetration pat-
terns of Mycoplasma gallisepticum and Newcastle disease
virus through tlle outer structures ofchicken eggs. Avian Ois
12:650-657.
280. Williams, R.A., C.E. Savage, and R.C. Jones.1991. Oevel-
opment of a live attenuated vaccine against turkey rhinotra-
cheitis. Avian Pathol 20:45-55.
281. Wilson, G. W.C. 1986. Newcastle disease and paramyxovirus
1 of pigeons in the European Community. World Poult Sci J
42:143-153.
282. Wilson, R.A., C. Perrotta, B. Frey, and R.J. Eckroade.
1984. An enzyme-linked immunosorbent assay that measures
protective antibody levels to Newcastle diseasevirus in chick-
ens. Avian Ois 28:1079-1085.
283. Winslow, N.S., R.P. Hanson, E. Upton, and C.A. Brandly.
1950. Agglutination of mammalian erythrocytes by New-
castle disease virus. Proc Soc Exp Biol 74: 174-178.
284. Wobcser, G., F.A. Leighton, R. Norman, O.J. Myers, O.
Onderka, M.J. Pybus, J.L. Neufeld, G.A. Fox, and O.J.
Alcxander. 1993. Newcastle disease in wild waterbirds in
western Canada, 1990. Can Vet J 34:353-359.
285. Wyeth, P.J., R.E. Gough, N.J. Chettle, and R. Eddy. 1986.
Preliminary observations on a virus associated Witll turkey
rhinotracheitis. Vet Rec 119: 139.
286. Wyeth, P.J., N.J. Chettle, R.E. Gough, and M.S. Collins.
1987. Antibodies to TRT in chickens with swoIlen head
syndrome. Vet Rec 120:286-287.
287. Yu, Q., P.J. Oavis, J. Li, and D. Cavanagh. 1992. Cloning
and sequencing of the matrix protein (M) gene of turkey
rhinotracheitis virus reveal a gene order ditTerent from that
of respiratory syncytial virus. Virology 186:426-434.
288. Zcydanli, M.M., T. Redmann, E.F. Kaleta, and O.J. Alex-
ander. 1988. Paramyxoviruses (PMV) isolated from tur-
keys witll respiratory disease. Proc 37th West Poult Ois
Cont~ pp. 46-50.
 B. W Calnek,R.E. Lugmbuhly C.F.Helmboldt
INTRODUCCiN
La encefalomielitis aviar (EA) es una enfermedad infeccio-
sa viral que afecta a los pollos pequeftos, faisanes, codorni-
ces y pavos. Se caracterizapor ataxia y temblores rpidos, en
especial de la cabeza y el cuello; debido a lo ltimo, fre-
cuentemente se llama temblor epidmico.
No se ha comprobado que esta enfermedad tenga
alguna importancia en salud pblica. La enfermedad fue de
gran importancia econmica para la industria avcola con
anterioridad al uso generalizado de vacunas comerciales a
principios del decenio de 1960.
HISTORIA
Jones (42, 43) encontr por primera vez EA en 1930 en
pollitos comerciales Rhode Island Red de dos semanas de
edad que mostraban temblores. En 1931, se observaron
dos brotes adicionales en pollitos de 1 y 4 semanas de
edad criados en granjas distintas, pero originarios de la
misma parvada de reproductoras.
Durante los dos aos siguientes hubieron brotes
adicionales en Connecticut, Maine, Massachusetts y New
Hampshire, que condujeron a que la EA se conociera como
Enfermedad de Nueva Inglaterra.
En 1934, Jones (43) reprodujo la enfermedad en
pollos susceptibles mediante la inoculacin intracerebral
(IC), con filtrados de material enceflico proveniente de
casos espontneos. No obstante, no fue hasta mediados
del decenio de 1950, en que Schaaf inform del primer
control de la enfermedad con xito por medio de inmuni-
zacin (74). La epizootiologa de la EA fue ms clara a partir
de Calnek y colaboradores en 1960 (19), Y al rpido desa-
rrollo posterior de una vacuna de administracin oral (20).
Tannock y Shafren (89) y van der Heide (92) proporcionan
detalles histricos adicionales.
585
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
La encefalomielitis aviar se desarrolla casi de hecho a nivel
mundial (vase 89, 92).
Por ltimo, casi todas las parvadas se infectan con el
virus, pero es muy baja la incidencia de la enfermedad
clnica, a menos que no se vacunen las parvadas de repro-
ductoras y se infecten despusde que se inicie la produccin
de huevo.
. ETIOLOGA
Caractersticas del virus
Jones (43) fue el primero en demostrar que el virus de la
encefalomielitis aviar (AEV) era filtrable. Olitsky y Bauer
(67) y Butterfield y colaboradores (13) encontraron que el
dimetro del virus, con base en estudios de filtracin, varia-
ba de 20 a 30 nm, o de 16 a 25 nm respectivamente.
Mediante el examen del AEV purificado por mi-
croscopia electrnica (ME), Gosting y colaboradores (31)
descubrieron que. los viriones tienen perfiles hexagonales
con carencia de envolturas, y un dimetro de 24 a 32 nm;
ms adelante, estudios de ME efectuados por Tannock
y Shafren (88) determinaron que el dimetro medio es de
26.1:t 0.4 nro.
Las formaciones cristalinas observadas en las clulas
de Purkinje, provenientes de cerebros de pollos infectados,
tenan partculas con dimetros estimados de 22 nm (21) a
25 nm (33). Gosting y colaboradores (31) detectaron ulte-
riormente una simetria de cinco veces con 32 o 42 caps-
meros, en contraste con una comunicacin anterior de
Krauss y Ueberschaer (48) quienes propusieron una sime-
tria icosadrica con slo 12 capsmeros.
El virus tiene una densidad sostenida de 1.31 a
1.33 g/rol (13, 31, 88) Y un coeficiente de sedimentacin
de 148 S (31). El virus es resistente al cloroformo, cido,
tripsina, pepsina y DNasa, y est protegido contra efectos
586 . Enfermedades de las aves
del calor por iones de magnesio divalente (8, 13). Con base
.enestas caractersticas y la resistencia del AEV a la DN asa,
Butterfield y colaboradores (13), sugirieron que puede
clasificarse como un enterovirus perteneciente a la familia
Picornaviridae.
La evidencia confirmatoria de que el AEV es un virus
RNA, proviene de estudios que demuestran que la replica-
cin viral in vitro no result afectada por el inhibidor del
DNA, 5-bromo-2'-deoxyuridine (80). Tannock y Shafren
(88) detectaron inicialmente cuatro protenas especficas de
virus (VP l a 4) con pesos moleculares de 43 000, 35 000,
33 000 Y 14 000, respectivamente. Sin embargo, en un
informe posterior, estos autores observaron (79) que una de
estas protenas era de hecho ovalbmina contaminante, y
que los otros tres VPs (1 a 3) resultaban similares a las de
los poliovirus. Tambin comunicaron que no haba diferen-
cias entre un aislamiento de campo y el virus de la cepa Van
Roekel (VR), adaptado en embrin, cuando se les compar
utilizando una prueba de radioinmunoprecipitacin, al man-
tener las comparaciones tempranas de las propiedades fisi-
cas, qumicas y serolgicas de los dos tipos de virus por
Butterfield y colaboradores (13).
Propiedades biolgicas
Aunque todos los aislamientos de AEV son similares de
manera serolgica, existen dos patotipos de virus diferentes.
Uno representado por las cepas de campo naturales, es
enterotrpico. Estas cepas infectan con facilidad a los pollos
por la va oral y se diseminan por las heces. Resultan
relativamente no patgenos, excepto en pollitos suscepti-
bles infectados por transmisin vertical o mediante una
transmisin horizontal temprana, en donde manifiestan sig-
nos neurolgicos. Luego de la infeccin experimental por
medio de inoculacin intracerebral de pollos susceptibles,
tambin se desarrolla enfermedad neurolgica.
Las cepas adaptadas en embrin constituyen el otro
patotipo. Estos virus son altamente neurotrpicos y originan
graves signos neurolgicos luego de la inoculacin intrace-
rebral (incidencia variable) o por las vas parenterales como
la inoculacin intramuscular o subcutnea (incidencia va-
riable). No infectan por medio de la va oral, excepto con
dosis muy altas y no se diseminan de manera horizontal (17,
40,41,59,79,98). La adaptacin puede desarrollarse luego
de pasajes mltiples en embriones de pollo libres de anti-
cuerpos(20, 58, 102),probablemente, como resultadode la
seleccin de mutantes de laboratorio (58). La cepa adaptada
que se utiliza con mayor frecuencia es la cepa VR, la cual
tiene pasajes repetidos por inosculacin intracerebral de
pollos (93). La cepa VR todava tena el genotipo de las
cepas adaptadas, cuando se inocul primero en embriones
despus de 150 pasajes en pollo (16, 85).
Ambos patotipos pueden replicarse en embriones
derivados de parvadas susceptibles, pero las cepas natu-
rales no originan signos evidentes o lesiones macros-
cpicas. Por otro lado, las cepas adaptadas son patgenas
para los embriones, ocasionando distrofia muscular (figura
21-1) e inmovilizacin de los msculos esquelticos (16,
45). En cerebros de embriones inoculados 3 a 4 das de
posinoculacin (PI), se detect el virus y los ttulos mxi-
mos se observaron a los 6 a 9 das de PI (10, 16). Los
(Captulo21)
cambios histopatolgicos en embriones infectados con virus
adaptados a huevo, se han descrito como uniformes en
carcter, pero variables en intensidad y localizacin consis-
tiendo en encefalomalacia y distrofia muscular (45). Los
cambios musculares consistieron primordialmente de infla-
macin eosinofilica y necrosis, fragmentacin y prdida
de la estriacin de las fibras afectadas, con proliferacin
sarcolemal e infiltracin heterfila poco frecuentes. Las
lesiones neurales se caracterizaron por edema local intenso,
gliosis, proliferacin vascular y picnosis.
Sistemas de huspedes de laboratorio
Los virus pueden propagarse en pollitos, embriones de pollo
provenientes de las parvadas susceptibles y en una variedad
de sistemas de cultivos celulares. Los pollos y em-
briones deben provenir de una parvada susceptible, excepto
en el caso de pollitos con fines de inoculacin intracerebral.
En embriones, se han utilizado varias vias de inoculacin
(45, 85, 102), pero por lo general se prefiere al saco vitelino
como la via de eleccin. Slo con las cepas adaptadas se
observan lesiones macroscpicas (vase seccin anterior).
Tannock y Shafren (89) revisaron numerosos informes acer-
ca de la propagacin de AEV en cultivos celulares, empe-
zando con la primera replicacin con xito de la cepa VR
de AEV en cultivos de cerebro de embrin de pollo en 1967
realizada por Mancini y Yates (53). De manera subsecuente,
se utilizaron fibroblastos, clulas de rin y de neuroglia de
embriones de pollo y clulas pancreticas de pollos jvenes,
para cultivar tanto a las cepas adaptadas del virus como a
las de campo (3, 46, 47, 54, 55, 64, 73). Los ttulos, en
particular con las cepas naturales resultaron bajos por lo
general (excediendo raras veces de 103.5DIE50/mL) Y no se
ha informado de efectos citopticos. La replicacin en cul-
tivos celulares se detecta mediante la inoculacin de embrio-
nes (slo cepasadaptadas)o por medio del uso de pruebaspara
antgenos, utilizando pruebas de inmunot1uorescencia o
Figura 21-1 Los embriones de pollos que se encuentran a
la derecha se inocularon por medio del saco vitelino con la
cepa Van Roekel del virus de la encefalomielitis aviar, en el
sexto da de incubacin. A la izquierda, se encuentran
embriones control. Los embriones afectados, examinados al
da 18 de incubacin, mostraban extrema distrofia muscu-
lar(ms evidente en el embrin con la piel removida) y rigidez
en las piernas.

ELISA. Nicholas y colaboradores (64), sugirieron que las
clulas de la neuroglia de embriones de pollo pueden pro-
porcionar un sustrato excelente para la produccin de anti-
geno AEV, adecuado para pruebas serolgicas como
inmunodifusin o ELISA. Shafren y Tannock (79) compa-
raron la cepa VR, un aislamiento de campo y una vacuna por
su capacidad para crecer en cultivos de cerebro de embrin
de pollo; los titulos con la cepa VR, despusde un eclipse de
dos das fueron 8 a 10 veces mayores que aquellos con otras
cepas,y el virus se relacion bastante con la clula. Abe (1)
fracas en demostrar la replicacin de AEV en una variedad
de lneas de clulas de mamfero establecidas.
. PATOGNESISy EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
El virus de la encefalomielitis aviar tiene un rango limitado
de huspedes.Los pollos, faisanes, codornices y pavos han
fallecido por la infeccin desarrollada de manera natural
(vanse revisiones 11, 92). La infeccin experimental en
pollitos de codorniz (32), origin signos clnicos y la infec-
cin se disemin hacia las codornices reproductoras en la
misma nave. La infeccin de los adultos result en una
produccin de huevo e incubabilidad menores y en el desa-
rrollo de EA clnica en pollitos de codorniz recin nacidos
de huevos puestos durante el brote. En pavos, la enfermedad
es bsicamente la misma que en pollos (35). Se ha infectado
tambin de manera experimental a patitos, pavipollos, pi-
chones y gallinas de Guinea jvenes. Ratones, cobayos,
conejos y monos fueron refractarios al virus introducido
intracerebralmente (56, 63, 68, 94, 95). Van Steenis (97),
encontr anticuerpos contra EA V de ocurrencia natural en
sueros de perdices, faisanes y pavos, pero no en sueros de
pinzones, gorriones, estorninos, pichones, grajos, colmejas,
palomas o patos. Las ltimas cuatro especies tampoco de-
sarrollaron anticuerpos despus de la exposicin oral al
EAV. Bodin y colaboradores (4) compararon faisanes adul-
tos y perdices rojas y grises en lo referente a la sensibilidad
a la inoculacin intramuscular u oral-nasal con la cepa VR del
virus. Todas se infectaron, pero la intensidad de la enferme-
dad, con base en signos y lesiones,fue mayor en las perdices
grises y menor en los faisanes. Los huevos embrionados de
las tres especies tambin fueron susceptibles a la infeccin.
Transmisin
La vla IC de inoculacinha dado los resultadosmsconsis-
tentes en la reproduccin de EA en pollos. Otras vlas a travs
de las cuales se ha establecido experimentalmente la
infeccin son la intraperitoneal, subcutnea, intradrmica,
intravenosa, intramuscular, intrasitica, intraocular, oral
e intranasal (13,19,25,44,66,76,94).
En condiciones naturales EA es bsicamente una in-
feccin entrica (19). La ingestin es la vla usual de entrada
(19,34); la vlade exposicin a travs de las vas respiratorias
tal vez no seatan importante como la exposicin coincidente
de las vas alimentarias (19). El virus se disemina en las
heces durante un periodo de varios dlas y como es suma-
mpntp rp",,tpntp " t"" ('nnrli,,nnp~ "mhient"le~ cnnt.nl:t
Encefalomielitisaviar. 587
siendo infectante durante periodos prolongados. El lapso
durante el cual se excreta el virus en las heces depende, en
parte de la edad del ave cuando se infecta. Los pollos muy
pequeos pueden excretar virus durante ms de dos sema-
nas, mientras que los que se infectan despusde tres semanas
de edad pueden hacerlo slo durante un periodo de cerca de
cinco das (101). Shafren y Tannock (78) encontraron virus
en heces a partir de los das 4 a 10, luego de la exposicin
de campo a AEV. El material de la cama infectada es una
fuente de virus que se transmite horizontalmente con facili-
dad mediante pisadas o por fomites. Cuando se introduce la
infeccin, stapropagarpidamentede ave a ave dentro de un
corral o una casetay de corral a corral en granjas en donde no
se toman precauciones especiales para prevenir la disemi-
nacin. Se encontr que las aves de parvadas aisladas de una
sola edad tuvieron menor oportunidad de encontrar la infec-
cin que los pollos de granjas con grupos de edades mlti-
ples. Se descubri que la propagacin del virus fue menos
rpida entre avesenjaulas que en aquellasen piso (19, 26, 77).
La transmisin vertical es un medio muy importante
de diseminacin del virus con base tanto en evidencias de
campo como en resultados experimentales (19, 44, 76, 91,
96). Taylor y Schelling (90), comunicaron que a 57% de las
parvadas de reproductoras probadas en Norteamrica se les
haba expuesto al virus hacia los cinco meses de edad; no
obstante 96% era serolgicamente positivo hacia los 13 me-
ses. Aunque se desconoce la fuente de infeccin de las
parvadas susceptibles, es probable que sea transportada de
granjas infectadas por personas o fomites. Cuando las par-
vadas susceptibles se exponen despus de la madurez se-
xual, las gallinas infectan a una proporcin variable de sus
huevos. Calnek y colaboradores (19) mostraron que embrio-
nes y pollitos infectados procedieron de huevos puestos
durante el periodo de 5 a 13 das posteriores a la infeccin
experimental de reproductoras susceptibles. Jungherr y Mi-
nard (44) informaron que la incubabilidad de huevos de una
parvada infectada no se afect. Por lo contrario, Taylor y
colaboradores (91) observaron un elevado patrn de muerte
de embriones durante los ltimos tres das de la incubacin.
El porcentaje de embriones que nacieron declin del por-
centaje previo de infeccin de 78.6 a 59.6% durante la etapa
clnica, y aument a 75.4% despus de la infeccin. En los
huevos producidos inmediatamente antes y durante el pe-
riodo del decremento de la produccin de huevo hubo menor
incubabilidad y aumento en la mortalidad de los embriones
durante los ltimos tres das de la incubacin. Adems, slo
pollitos del grupo con disminucin de la incubabilidad mostr
signos de EA; los pollitos incubados antes y despus de los
nacimientos afectados tuvieron aspecto normal. Otros in-
vestigadores(19, 71), han informado observacionessimilares.
Calnek y colaboradores (19) demostraron que puede
haber transmisin del virus en la incubadora. Los pollitos
nacidos de huevos inoculados a los seis das de incubacin
manifestaron signos hacia el primer da de edad; hacia el
sexto da, 49 de 52 mostraron evidencia clnica de EA. Los
pollitos de huevos no inoculados, nacidos con aves infecta-
das manifestaron los primeros signos hacia el dcimo da, y
15 de 18 pollitos desarrollaron signos clnicos. Un grupo
testigo aislado de 19 pollitos permaneci negativo.
Se desconoce la posibilidad de un estado de portador.
R ichev (? 1) consider como causante a una narvada de
 588 . Enfermedades de las aves
pollas listas para postura alojada en el mismo edificio, pero
en corral separado, como fuente de infeccin para brotes
que se produjeron en varias parvadas de reproductoras sus-
ceptible de 45 semanas de edad. La parvada de pollas haba
experimentado un brote agudo de EA a las tres semanas
de edad; se sugiri que exista un estado de portador en la
parvada. Se han establecido bien ciertos aspectos de
la transmisin, pero otras fases continan sin conocerse.
Periodo de incubacin
Los estudios efectuados por Calnek y colaboradores (19)
demostraron que el periodo de incubacin en pollitos infec-
tados por transmisin de embrin fue de l a 7 das, mientras
que los pollitos infectados por transmisin mediante con-
tacto o administracin oral tuvieron un periodo de incuba-
cin mnimo de ll das.
Signos
En la EA existe un sndrome interesante; en los brotes
naturales suele presentarse cuando los polluelos tienen de 1
a 2 semanas de edad, aunque se han observado pollos
afectados al momento del nacimiento. Los pollitos afecta-
dos muestran primero una expresin ligeramente torpe en
los ojos, seguida por ataxia progresiva a causa de incoordi-
nacin en los msculos, que puede detectarse con facilidad
ejercitndolos. Al hacerse ms pronunciada la ataxia, los
pollitos muestran mayor inclinacin a sentarse sobre sus
tarsos. Cuando se les perturba se mueven de su sitio, mos-
trando poco control de velocidad y marcha; finalmente
descansan o caen de lado. Algunos pueden rehusar a mo-
verse o caminan sobre sus tarsos y piernas. La expresin
torpe se vuelve ms pronunciada y se acompaa por un grito
dbil. Pueden ser evidentes temblores finos de la cabeza y
cuello, cuya frecuencia y magnitud varan. Excitar o pertur-
bar a los pollitos puede originar los temblores, que pue-
den continuar durante periodos variables y recurrir a
intervalos irregulares. Los signos atxicos suelen presen-
tarse antes de los temblores, pero no siempre. En algunos
casos slo se manifiestan temblores. La ataxia suele pro-
gresar hasta que el pollito no puede moverse de su lugar, y
a esta etapa sigue la inanicin, postracin y finalmente la
muerte. Los pollitos con ataxia y postracin de grado
muy manifiesto, frecuentemente los pisotean sus compae-
ros de corral. Algunos pollitos con signos definidos de EA
pueden sobrevivir y crecen hasta la madurez, y en algunos
casos los signos pueden desaparecer por completo. Los
sobrevivientes desarrollaron posteriormente ceguera, a par-
tir de una opacidad que le da una coloracin azulosa al
cristalino (7, 69).
Con la edad hay una resistencia notable a los signos
clnicos en aves expuestas despus de las 2 a 3 semanasde
edad (vase Patognesis). Las aves maduras pueden mostrar
descenso temporal en la produccin de huevo (5 a 10%),
pero no desarrollan signos neurolgicos.
Morbilidad y mortalidad
La morbilidad de la enfermedad que se desarrolla de manera
natural slo se ha observado en aves jvenes. El ndice bucin tisular ms limitada, ttulos bajos de AEV en tejidos
(Captulo21)
ordinario de morbilidad es de 40 a 60% si todos los pollos
proceden de la parvada infectada. La mortalidad promedio es
de 25% y puede exceder 50%. Estos ndices son con-
siderablemente ms bajos, si muchos de los pollos que
constituyen la parvada se originan de reproductoras de aves
inmunizadas.
Patognesis
En trminos de patognesis, existen importantes diferencias
entreel AEV adaptadoa los embrionesy las cepasde campo del
virus. Esto se debe, en gran parte, a que las cepas adaptadas
pierden por lo general, las propiedades enterotrpicas que
caracterizan a las cepas naturales. En consecuencia, las
cepas adaptadas resultan relativamente no infecciosas por
la va oral de exposicin, no se replican en el intestino y no
se excretan por medio de las heces, luego de la infeccin por
inoculacin parenteral (17, 19; vase tambin 89).
La localizacin del antgeno viral utilizando aislamien-
to viral, inmunodifusin, inmunofluorescencia y tcnicas de
ELI~A ha sido comunicada por Van der Heide (92), Braune
y Gentry (6), Ikeda y coinvestigadores (36,38,41), Miya-
mae y coinvestigadores (57, 59, 60, 61, 62), Shafren y
Tannock (78, 79). En pollos jvenes expuestos oralmente a
cepas de campo de AEV, a la infeccin primaria de las vas
alimentarias, en especial del duodeno, sigue rpidamente
viremia e infeccin subsecuente del pncreas y otros rga-
nos viscerales (hgado, corazn, rin, bazo) y musculoes-
quelticos, y finalmente el SNC. Las infecciones de las vas
alimentarias afectan a las capas musculares y se localizan
infecciones pancreticas en las clulas tanto acinosas como
de los islotes, que persisten ms en las ltimas. El antgeno
viral es relativamente abundante en el SNC donde las
clulas de Purkinje y la capa molecular del cerebelo son
sitios aparentemente favorecidos para la replicacin viral.
Los pollos con signos clnicos a los lO a 30 das de edad,
tienden a tener antgeno viral principalmente en el SNC
y en el pncreas. Se han observado cantidades menores de
antgeno en el corazn y en el rin y slo cantidades muy
reducidas en el hgado y en el bazo. La persistencia de la
infeccin viral es frecuente en el SNC, vas alimentarias y
pncreas. Es interesante sealar que el SNC y el pncreas
son los nicos sitios infectados de manera uniforme por las
cepas de AEV adaptadasa embrin. Aunque pueden encon-
trarse pequeas cantidades de virus de manera pasajera, en
otros tejidos incluyendo hgado, corazn y bazo.
Van der Heide (92) no pudo encontrar antgeno viral
examinando tejidos de aves maduras infectadas experimen-
talmente. Sin embargo, Miyamae (60) detect antgeno viral
en vscerasy tracto intestinal en gallinas de dos aos de edad
infectadas por va oral con cepas de AEV de campo. En el
tracto intestinal, el antgeno viral se ubic en la tnica
epitelial de la mucosa, la capa muscular circular o la muscular
viscosa, o en todas stas,y en la tnica propia mucosa, pero
el ndice de deteccin result ms bajo que el comunicado
para pollitos. No se hall algn antgeno viral en el SNC;
supuestamenteesta falta de infeccin se correlaciona con la
ausenciade enfermedad clnica en adultos infectados. Como
sucedeen pollitos jvenes, la infeccin de las aves de mayor
edad con AEV adaptado en embrin, tiene una distri-
 Encefalomielitisaviar. 589

diferentes a aquellos del SNC, o ambos, cuando se les

compara con la infeccin con cepas de campo (38, 39).
Cheville (21) y Westbury y Sinkovic (98,99,100,101)
hicieron mucho por esclarecer ciertos aspectos de la pato-
gnesis de la enfermedad natural o experimental. La edad al
momento de la exposicin fue en especial importante; Che-
ville not que moran por lo general las aves infectadas al
primer da de edad, mientras que las infectadas a los ocho
das desarrollaban paresia pero de ordinario se recuperaban,
y la infeccin a los 28 das no origin signos clnicos. La
bursectoma, pero no la timectoma, anul la resistencia por
edad. Westbury y Sinkovic, tambin notaron enfermedad
cuando se inici la infeccin a los 14 das de edad, o menos,
pero no cuando se produjo a los 20 o ms das. Confirmaron
la conclusin de Cheville de que la inmunidad humoral
fue la base de la resistencia relacionada con la edad. En sus
estudios, correlacionaron la edadjoven (por tanto incompe-
tencia inmunitaria) con viremia extensa, persistencia de
virus en el encfalo y desarrollo de enfermedad clnica.
Supuestamente, la respuesta inmunitaria de un ave inmuno-
competente detendra el avance de la infeccin antes de que
alcanzara al SNC. La resistencia relacionada con la edad no
Figura 21-2. Mdula espinal del pollo a nivel lumbar. Se
se expres cuando se indujo infeccin experimental median-
presentan en la materia gris un ndulo glial grande y varios
te inoculacin lC de virus. Es interesante sealar que Calnek infiltrados perivasculares de linfocitos. El conducto central
y colaboradores (19), encontraron que los signos clnicos en est arriba.
pollos jvenes expuestos por contacto tienen un periodo de
incubacin mnimo de IDa 11 das, que es el mismo tiempo invariablemente dos ncleos -no rotundus y n. ovoidalis-
en el cual pueden detectarse anticuerpos neutralizantes de con una microgliosis que puede considerarsepatognomnica.
virus NV en aves adultas. Otra lesin de significado patognomnico es la cromatlisis
central (reaccin axnica) de las neuronas en los ncleos de
Lesiones macroscpicas tallo enceflico, particularmente los del bulbo raqudeo
(figura 21-5). Si se practican varios cortes sagitales, casi
Las nicas lesiones macroscpicas que se vinculan con EA siempre puede encontrarse esta alteracin. La neurona mo-
en pollos son reas blanquizcas (a causa de masas de linfo- ribunda est rodeada por oligodendroglia satlite y, ms ade-
citos infiltrantes) en la capa musculardel ventrculo.Estos lante, la microglia fagocita los restos; la cromatlisis central
son cambios leves y se requieren condiciones favorables nunca se observa sin una reaccin celular concomitante.
para distinguir los. Para las aves adultas infectadas no se han
descrito cambios, que no correspondan a la opacidad del
cristalino descrita en la seccin de Signos.

Histopatologia
Las alteraciones principales se desarrollan en el SNC y
algunas vsceras. No est afectado el sistema nervioso peri-
frico-punto de importancia en el diagnstico diferencial.
En el SNC las lesiones son las de encefalomielitis
diseminada no purulenta y una ganglionitis de los ganglios de
las racesposterioresdorsalesde la mdula espinal. La adicin
que se encuentra con ms frecuencia es un infiltrado peri-
vascular notable que parece presentarse en todas las porcio-
nes del encfalo y de la mdula espinal (figuras 21-2 y 21-3)
con excepcin del cerebelo, donde est confinado al ncleo
dentado. Los pequeos linfocitos infiltrantes pueden acumu-
larse en varias capas formando un manguito impresionante.
Se genera microgliosis bajo la forma de agregados
difusos y nodulares. Las lesiones gliales se observan prin-
cipalmente en la capa molecular cerebelosa, donde tiende a
ser compacta (figura 21-4). De ordinario, se halla una
gliosis laxa en el ncleo cerebral, tallo enceflico, cerebro
medio y lbulos pticos, y con menor frecuencia en el Figura 21-3. Infiltracin perivascular y gliosis como se ob-
cuerpo estriado. A nivel del cerebro medio, se afectan serva en el ncleo dentado. H y E, 63x. (Jakowski.)
590 . Enfermedades de las aves
Figura 21-4. Cerebelode pollo. Losfocosglialescomunes
en la EA se presentanen la capamolecularH y E, 75x.
Hishida y colaboradores (33) examinaron las lesiones
enceflicas y en mdula espinal de pollitos infectados de
manera natural, con base secuencial, utilizando microscopia
de luz y de electrones, y tcnicas de inmunofluorescencia.
Consideraron que los cambios ms caractersticos eran la
degeneracin de las clulas de Purkinje en el cerebelo y de
Figura 21-5. Bulbo raqudeo de pollo. Hay gliosis difusa, yen
el centro una neurona que muestra cromatlisis central H y E,
75x. El inserto muestra tigroliss y prdida de ncleo, 480x.
(Captulo21)
motoneuronas en el bulbo raqudeo y mdula espinal. La
cromatlisis centra] observada en las neuronas tal vez sea
reversible, mientras que las clulas de Purkinje afectadas
siempre se volvan necrticas. Las clulas de Purkinje con-
tenan abundante antgeno viral y disposiciones cristalinas
de partculas virales en el citoplasma, confirmando las ob-
servaciones de Cheville (21). Las clulas neuronales dege-
neradas mostraron dilatacin del retculo endoplsmico
rugoso, una reduccin en los ribosomas y degeneracin
mitocondrial (21, 33, 103).
Los ganglios de las races posteriores de los nervios
raqudeos, a menudo contienen agregados un tanto apreta-
dos de pequefios linfocitos en medio de las neuronas. La
lesin siempre est limitada al ganglio y nunca penetra hacia
los nervios (figura 21-6).
En general, los signos no se pueden correlacionar con
la intensidad de las lesiones ni la distribucin en el SNC.
Las lesiones viscerales parecen ser hiperplasia de agre-
gados linfociticos repartidos irregularmente al azar en todo
el organismo del ave. En el proventrculo, hay normalmente
unos cuantos lintocitos pequefios en la pared muscular; en
la EA stos son agregados obviamente densos que sin duda
son patognopmnicos (figura 21-7). Se producen lesiones
similares en el msculo del ventrculo, pero desafortunada-
mente tambin suceden en la enfermedad de Marek. En el
pncreas, los folculos linfociticos circunscritos son norma-
les (49), pero en la EA ha aumentado varias veces la
cantidad (figura 21-8). En el miocardio, y en particular en
las aurculas, hay agregados de linfocitos que se piensa se
deben a la EA (84). No obstante, los linfocitos en el miocar-
dio de pollitos son comunes; pueden considerarse como una
lesin slo si estn generalizados y acompafiados por alte-
raciones antes notadas.
Parece haber excelente correlacin entre los signos
clinicos y las lesiones histolgicas. En un estudio, 11% tuvo
signos clnicos pero no lesiones, mientras que 8% tena
Figura 21-6. Ganglio de la raz posterior de pollo a nivel
lumbar. El infiltrado denso de linfocitos est limitado al gan-
glio. El nervio citico no est afectado. H y E, 75x.

lesiones pero no signos (44). Posteriormente, Jungherr pen-
s que todas las aves con signos clnicos tenan lesiones
histolgicas. Esto lo bas en una investigacin ms ntensiva
apoyada en secciones mltiples de encfalo y vsceras. En
los pollos inoculadosde maneraexperimentaly sacrificadosde
modo secuencial se originaron invariablemente lesiones 1 a
2 das antes de los signos clnicos. Las aves recuperadas
libres de signos tienen lesiones del SNC durante cerca de una
semana,y probablemente por un tiempo mucho mayor.
Inmunidad
Las aves recuperadas de infeccin natural y experimental
desarrollan anticuerpos circulantes capaces de neutralizar
al virus (vanse 11, 14, 15,89).
Cheville (21), y ms adelante Westbury y Sinkovic
(99), mostraron claramente que la inmunidad humoral, pero
no la celular, fue importante para anular la infeccin. Si la
respuesta es rpida, como puede ser en aves mayores de
21 das, la infeccin del SNC en apariencia no progresa al
grado en el cual pueden desarrollarse signos clnicos.
Activa
Cuando los pollos tienen competencia inmunitaria, la
respuesta serolgica puede ser relativamente rpida. Los
datos de Calnek y colaboradores (19) sugirieron que los po-
llos de huevos puestos desde los 11 das posteriores a la
exposicin ya llevan anticuerpos adquiridos pasivamente,
ya que fueron resistentes a la exposicin por contacto des-
pus del nacimiento. Asimismo, se pueden encontrar
pruebas de neutralizacin de virus positivas, es decir, aque-
llas con un ndice de neutralizacin (IN) de 1.1 o mayor
(16), luego de 11 a 14 das posinfeccin (20,100) e inmuno-
difusin positiva (ID), tan temprano como a los 4 a 10 das
posinfeccin (37).
Figura 21-7. Proventrculo de pollo Focos linfoctcos den-
sos en la pared muscular Estas lesones patognomnicas.
H v E. 30x.
Encefalomielitisaviar. 591
Las parvadasde pollos con serologapositiva tienen,
pocasveces,si esque alguna,brotesrecurrentesde EA.
Pasiva
Se transfieren anticuerpos de la madre hacia la progenie a
travs del embrin, y pueden demostrarse en la yema del
huevo (86). Las aves de madres inmunes no por completo
susceptibles a la inoculacin por va oral, sino hasta de las
8 a 10 semanasde edad, y se demostraron anticuerpos en el
suero hasta 4 a 6 semanas de edad (20). Los anticuerpos
adquiridos de manera pasiva pueden prevenir el desarrollo
de enfermedad clnica (101) y evitar o reducir el periodo de
excrecin de virus en las heces (19,101). Tambin producen
huevos embrionados resistentes a la inoculacin viral por
medio del saco vitelino, formando la base para la prueba de
susceptibilidad de embrin (vase Diagnstico).
. DIAGNSTICO
Aislamiento e identificacin
del patgeno causal
El encfalo es una fuente excelente de virus para aislamien-
to, aunque otros tejidos y rganos inducen la enfermedad
cuando se inyectan a pollitos (44, 93). Miyamae (61)
descubri que ademsdel encfalo, el pncreas y el duodeno
fueron fuentes en especial confiables de virus.
La necesidad de titular al virus vacunal, hace que sea
muy importante un mtodo sensible para la deteccin viral.
Un sistema para pruebas de virus consiste en inocular em-
briones (obtenidos de parvadas susceptibles) por medio de]
saco vitelino cuando tengan 5 a 7 das de edad, permitin-
doseles nacer y observar a los pollitos durante los primeros
10 das en busca de signos de enfermedad (9,34). Cuando
Figura 21-8. Pncreas del pollo joven. Hay varios folculos
de linfocito. Esta lesin es significativa slo cuando hay un
nmero anormal de folculos H v E. 30x
592 . Enfermedadesde las aves
aparezcan los signos clnicos, deben examinarse el cerebro,
el proventrculo y el pncreas en busca de lesiones, tal como
se describi en Histopatologa. De manera adicional o alter-
nativa, se pueden examinar el cerebro, el pncreas y el
duodeno de pollitos afectados, para buscar el antgeno viral
especfico por medio de pruebas de inmunofluorescencia(5,
6,57,61,92) o ID (36). Un anticuerpo monoclonal recin
descrito (65), que reconoce un epitope comn entre las
cepasde AEV, puede resultar una adicin til a los reactivos
disponibles para la deteccin viral en titulaciones de vacu-
nas u otras pruebas.
Berger (3) infect cultivos de clulas enceflicas em-
brionarias de pollo y luego us la prueba de AF indirecta
para detectar antgenos virales. Encontr este mtodo como
ms sensible que el mtodo de inoculacin del embrin.
Nicholas y colaboradores (64), compararon varios mtodos
para la deteccin del AEV. Consideraron conveniente la
inoculacin de cultivos de clulas enceflicas seguida por
la prueba AF, indirecta, pero la inoculacin de pollos sus-
ceptibles de dos semanas de edad seguida por pruebas
serolgicas con ELISA o ID result ligeramente ms sensi-
ble. Sostuvieron que este ltimo es el mtodo preferido para
la deteccin de AEV.
Serologa
Los pollos expuestos a AEV desarrollan anticuerpos que
pueden medirse con la prueba NV estndar (16, 86), la
prueba AF indirecta (22), la prueba ID (29, 37, 50), la ELISA
(27, 82, 87) Y la prueba de hemaglutinacin pasiva (2).
La cepa de VR adaptadaal embrin serecomienda para
determinar la capacidad neutralizante del suero o del plas-
ma. Se examinaron embriones de seis das de edad nocu-
lados va el saco vitelino con dluciones de virus mezclado
con suero con el fin de determnar lesones caractersticas
lOa 12 das posteriores a la inoculacin. Se consdera que
un ndce de neutralizacin (IN) de l. I o mayor es evden-
cia positiva de exposcin previa a AEV. Entre muestras de
una parvada expuesta recientemente, el IN puede variar
de 1.5. a 3.0. Los anticuerpos se pueden detectar tan
tempranamente como hacia la segunda semana posterior a
la exposicin, y continan con concentraciones significati-
vas durante cuando menos varios meses. Calnek y lehnich
(16), comunicaron que en muchos casos, aves que no tie-
nen anticuerpos NV detectables (IN inferior a 1.1) resisti-
ran un desafio IC con una dosis infectante de embrin
-50% (DIEso) de virus en hasta 10000.
Otro mtodo para determinar la inmunidad de una
parvada es la prueba de susceptibilidad del embrin (SE)
(86). Los huevos frtiles de la parvada por estudiarse se in-
cuban,junto con huevos control de una parvada susceptible
conocida. Despus de seis das, cada embrin se inocula en
un saco vitelino con 100 DIEso de virus adaptado a huevo.
Los embriones se examinan 10 a 12 das PI para detectar
posibles lesiones caractersticas. Si est afectado 100% de
los embriones, se considera que la parvada es susceptible;
menos de 50% de afectacin implica inmunidad. Las cifras
intermedias deben considerarse no definitivas, y pueden
indicar una exposicin reciente.
Los ttulos en la prueba AF indirecta parecen ser
paralelos a los de la prueba NV. Choi y Miura (22) y
(Captulo21)
Dovadola y colaboradores (24) encontraron la prueba AF
indirecta tan til como la prueba ES para evaluar la inmu-
nidad en parvadas de pavas de crianza.
Los procedimientos estndar para las pruebas ID fue-
ron comunicados por primera vez por Ikeda (36,37) quien
us extractos concentrados de tejido de embriones infecta-
dos como antgeno. Se pueden hallar anticuerpos desde los
4 a 10 das posteriores a la exposicin, y stos persisten
cuando menos por 28 meses. Se comunicaron con poca
frecuencia resultados positivos falsos y negativos falsos
cuando se compar la prueba de ID con la prueba de NV.
Girshick y Crary (29), quienes utilizaron un antgeno simi-
lar, confirmaron los resultados generales de Ikeda pero no
descubrieron discrepancias entre las pruebas ID y NV.
Ahmed y colaboradores (2), describieron una prueba
de hemaglutinacin pasiva que encontraron ms sensible
que la prueba ID e igual a la prueba SE en sensibilidad.
Una prueba ELISA con el empleo de antgeno viral
purificado se compar bien con la prueba de NV y se
observ que era ms adecuada que la prueba ID para la
evaluacin de la inmunidad (27,'52, 72, 87). El uso de un
paso de sustraccin negativa de antgeno, puede aumentar
la capacidad para discriminar entre sueros positivos y
negativos. Smart y colaboradores (83) determinaron que la
ELISAsecorrelacionabien con la pruebade SE.UsaronaELlSA
para diagnosticar infecciones activas con AEV por medio de
un incremento en el ttulo con muestrassecuenciaIesde suero.
Garrett y colaboradores(28) pudieron correlacionar los ttulos
de ELISA en gallinas con la resistencia de embriones de la
progenie al desafio con AEV.
Diagnstico diferencial
En casos espontneos puede establecerse un diagnstico
tentativo y frecuentemente definitivo con una historia com-
pleta de la parvada y muestras criticas proporcionadas para
histopatologa.
La evidencia histopatolgica de gliosis, infiltracin
perivascular linfoctica, degeneracin neurnica de tipo
exnico en el SNC, la hiperplasia de los folculos linfoides
en ciertos tejidos viscerales, de ordinario se pueden consi-
derar como la base para un diagnstico positivo. El aisla-
miento del virus o una elevacin en ttulo con pruebas
serolgicas proporciona un diagnstico ms especfico.
La EA no debe confundirse con enfermedades aviares
que manifiestan signos clnicos similares, tales como la EN,
la infeccin por encefalomielitis equina, deficiencias nutri-
cionales (raquitismo, encefalomalacia, deficiencia de ribo-
flavina) y la enfermedad de Marek.
La EA es de manera predominante una enfermedad
de pollos de l a 3 semanas de edad. Como la EN puede
presentarsea esta edad, puede surgir un problema en cuanto
al diagnstico diferencial. Ciertas lesiones son peculiares de
la EA; cromatlisis central en contraposicin a cromatosis
perifrica de la EN; gliosis en el ncleo rotundus y en el
ncleo ovoidalis que no se observan en la EN, focos linfo-
cticos en la pared muscular de proventrculo y folculo s
linfocticos circunscritos en el pncreas. La EN pocas ve-
ces ocasiona una pancreatitis intersticial.
La encefalomalacia se presenta en general, 2 a 3 sema-
nas despusQuela EA y desde el punto de vista de la historia

clnica los signos no deben representar un problema. Histo-
lgicamente origina lesiones degenerativas intensas que de
ninguna manera son similares a las de la EA.
La enfermedad de Marek, que aparece an ms tarda-
mente presenta menos dificultad. La afectacin de los ner-
vios perifricos y el estado de linfomatosis de las vsceras
son dos criterios que no se observan en la EA.
PREVENCiN Y CONTROL
No se conoce algn tratamiento satisfactorio para los bro-
tes agudos en pollos jvenes. El retiro y segregacin de
los pollos afectados pueden estar indicados en ciertas
situaciones, pero en general no se desarrollarn como una
parvada rentable. Una vez que una parvada ha padecido
un brote de EA, no es probable que se observe alguna evi-
dencia adicional (76).
El control de la EA se logra mediante la vacunacin de
las parvadas de reproductoras durante el periodo de creci-
miento, para asegurar que no se infectan despus de la
madurez, previnindose as la diseminacin del virus a se administra por vas naturales (20); 2) el virus adaptado,
travs del huevo. Adems, los anticuerpos matemos protegen
a la progenie contra el contacto con AEV durante las prime-
ras2 a 3 semanascriticas. La vacunacintambin puedeusarse
con parvadascomercialesde ponedorasparaevitar un descenso
temporal en la produccin de huevo vinculado con la EA.
Las vacunas utilizadas para controlar a EA en pollos,
tambin han demostrado ser eficaces en pavos (23).
Se han desarrollado vacunas inactivadas (12, 18, 51,
75) Y pueden ser tiles en parvadas que ya se encuentran en
produccin, o en las cuales se contraindica el empleo de un
virus vivo. No obstante, la mayor parte de las parvadas se
vacunan con un virus vivo, propagado en embrin, como en
la cepa] ]43 (20), que puede administrarse por vas natura-
REFERENCIAS
l. Abe, T.1968. A search for susceptible cells to avian encepha-
lomyelitis (AE) virus. Jap J Vet Res 16:88-89.
2. Ahmed, A.A.S., I.M. Abou EI-Azm, N.N.K. Ayoub, and
B.l.M. E.- Toukhi. 1982. Studies on the serological detection
ofantibodies to avian encephalomyelitis virus. Avian Pathol
11:253-262.
3. Berger, R.G. 1982. An in vitro assay for quantifying fue virus
ofavian encephalomyelitis. Avian Dis 26:534-541.
4. Bodn, G., J.L. Pellerin, A. Milon, M.F. Geral, X. Ber-
thelot, and R. Lautie. 1981. Etude de la contarnination
experimentale du gibier a plumes (faisnas, perdrix rouges,
perdrix grises), par le virus de I'encephalomyelite infectieuse
aviare. Revue Med Vet 132:805-816.
5. Braune, M.O., and R.F. Gentry. 1971. Avian encephalo-
myelitis virus. l. Pathogenesis in chicken embryos. Avian Dis
15:638-647.
6. Braune, M.O., and R.F. Gentry. 1971. Avian encephalomye-
litis virus. 11.Pathogenesis in chickens. Avian Dis 15:648-653.
7. Brdges, C.H., and A.I. Flowers. 1958. Iridocyclitis and
cataracts associated with an encephalomyelitis in chickens. J
Am Vet Med Assoc 132:79-84.
8. BUww, V.v.1964. Studies on fue physico-chemical properties
Encefalomielitisaviar. 593
les tales como el agua de beber o aerosol (9, 20, 26).
Las vacunas de virus vivos que pueden almacenarse con-
geladas o despus de liofilizacin (8, 70) son parecidas al
virus del campo ya que pueden propagarse rpidamente
dentro de una parvada. Esto permite la administracin por
va oral a un porcentaje pequeo de aves en una parvadaque
luego propaga la infeccin a otras, aunque este mtodo es
generalmente insatisfactorio para aves en jaula (26, 77).
Shafren y colaboradores (81), encontraron que las respues-
tas serolgicas a la vacuna administrada por va ocular a
10% (pero no a 5%) de la parvada fueron tan buenas como
aquellas po~teriores a la administracin del virus mediante
el agua de bebida a toda la parvada. La vacunacifi me-
diante inoculacin de AEV en la membrana del ala tam-
bin se prctica en muchas parvadas pero, como se resalta
ms adelante, este mtodo puede conllevar cierto riesgo de
signos clnicos (30). En general, la vacunacin se practica
despus de las ocho semanas de edad, y cuando menos
cuatro semanas antes de la produccin de huevo.
Es muy importante que no se produzca adaptacin a
embrin de las cepas usadaspara vacunas del virus vivo: 1)
el virus adaptado pierde su capacidad para infectar a tra-
vs de la va intestinal y, por tanto, ya no es eficaz cuando
as como las cepas de campo, puede provocar enfermedad
clnica cuando se aplica por vade la membrana del ala(17).
Glisson y Fletcher (30), observaron encefalitis clnica en
pollas reproductoras pesadasque recibieron vacuna de AEV
propagado en embrin va membrana del ala, y concluyeron
que la explicacin ms probable fue que el virus de la vacuna
se adapt de manera inadvertida durante su elaboracin. La
adaptacin se detecta mediante la vigilancia cuidadosa de
embriones inoculados usados en la produccin de vacuna
para detectar signos caracteristicos (vase Etiologa) y cual-
quier virus adaptado puede eliminarse de la semilla del virus
para siembra de vacuna mediante el pasaje en pollos suscep-
tibles inoculados por va oral. .
of the virus of avian encephalomyelitis (AE) with special
reterence to purification and preservation of virus suspen-
sions. Zentralbl Veterinaermed [B] 11:674-686.
9. BUlow, V.v.1965. Avian encephalomyelitis (AE). Cultivation,
titration, and handling ofthe virus tor live vaccines. Zentralbl
Veterinaermed [B] 12:298-311.
10. Burke, C.N., H. Krauss, and R.E. Luginbuhl. 1965. The
multiplication of avian encephalomyelitis virus in chicken
embryo tissues. Avian Dis 9:104-108.
11. Butterfield, W. K. 1975. Avian encephalomyelitis: The virus
and immune response. Am J Vet Res 36:557-559.
12. Butterfield, W.K., R.E. Luginbuhl, C.F. Helmboldt, and
F.W. Sumner.1961. Studies on avian encephalomyelitis.l1I.
Immunization with an inactivated virus. Avian Dis 5:445-450.
13. Butterfield, W.K., C.M. Helmboldt, and R.E. Luginbuhl.
1969. Studies on avian encephalomyelitis IV. Early incidence
and longevity of histopathologic lesions in chickens. Avian
Dis 13:53-57.
14. Calnek, B.W., and J. Fabricant. 1981. Immunity to infec-
tious avian encephalomyelitis. In M.E. Rose, L.N. Payne and
B.M. Freeman (eds.). Avian Immunology. British Poultry
Science, Edinburgh, Scotland, pp. 235-244.
594 . Enfermedades
delasaves
15. Calnek, 8.W.1993.Avian Encephalomyelitis. InJ.B. McFer-
ran and M.S. McNulty (eds.). Virus Infections ofVertebrates.
4. Virus Intections of Birds. Elsevier Science, Amsterdam,
The Netherlands, pp. 469-478.
16. Calnek, 8.W., and H. Jehnich. 1959. Studies on avian
encephalomyelitis. l. The use ora serum-neutralization test in
the detection ofimmunity levels. Avian Dis 3:95-104.
17. Calnek, 8. W., and H. Jehnich. 1959. Studies on avian
encephalomyelitis. 11.Immune responses to vaccination pro-
cedures. Avian Dis 3:225-239.
18. Calnek, 8. W., and P.J. Taylor. 1960. Studies on avian en-
cephalomyelitis. 1Il. Immune response tu beta-propiolactone
inactivated virus. Avian Dis 4:116-122.
19. Calnek, 8.W., P.J. Taylor, and M. Sevoian. 1960. Studies
on avian encephalomyelitis. IV. Epizootiology. Avian Dis
4:325-347.
20. Calnek, 8.W., P.J. Taylor, and M. Sevoian. 1961. Studies
on avian encephalomyelitis. V. Development and application
oran oral vaccine. Avian Dis 5:297-312.
21. Cheville, N.F. 1970. The intluence of thymic and bursal
Iymphoid systems in the pathogenesis of avian encephalo-
myelitis. Am J Pathol 58: 105-125.
22. Choi, W.P., and S. Miura. 1972. Research Note-lndirect
tluorescent antibody technique for the detection of avian en-
cephalomyelitis antibody in chickens. Avian Dis 16:949-951.
23. Deshmukh, D.R., C.T. Larsen, T.A. Rude, and 8.S.
Pomeroy. 1973. Evaluation of live-virus vaccine against
avian encephalomyelitis in turkey breeder hens. Am J Vet Res
34:863-867.
24. Dovadola, E., M. Petek, P. D' Aprile, and F. Cancellotti.
1973. Detection of avian encephalomyelitis virus antibodies
in turkey breeder tlocks by the embryo-susceptibility and
immunotluorescence tests. Proc 5th Int Congr World Vet
PoultAssoc, pp. 1501-1506.
25. Feibel, F., C.F. Helmboldt, E.L. Jungherr, and J.R. Car-
son. 1952. Avian encephalomyelitis-Prevalence, pathogenic-
ity of the virus, and breed susceptibility. Am J Vet Res
13:260-266.
26. Folkers, C., D. Jaspers, M.E.M. Stumpel, and E.A.E.
Wittebrongel. 1976. Vaccination against avian encephalo-
myelitis with special reterence to the spray method. Dev Biol
Stand 33:364-369.
27. Garrett, J. K., R.8. Davis, and W.L. Ragland. 1984. En-
zyme-1inked immunosorbent assay for detection of antibody
to avian encephalomyelitis virus in chickens. Avian Dis
28:117-130.
28. Garrett, J.K., R.8. Davis, and W.L. Ragland. 1985. Corre-
lation of serum antibody titer for avian encephalomyelitis
virus (AEV) in hens with the resistance ofprogeny embryos
to AEV. Avian Dis 29:878-880.
29. Girshick, T., and C.K. Crary, Jr. 1982. Preparation of an
agar-gel precipitating antigen for avian encephalomyelitis and
its use in evaluating the antibody status ofpoultry. Avian Dis
26:798-804.
30. Glisson, J.R., and O.J. Fletcher. 1987. Clinical encephalitis
following avian encephalomyelitis vaccination in broiler pul-
lets. Avian Dis 31 :383-385.
31. Gosting, L.H., 8. W. Grinnell, and M. Matsumoto. 1980.
Physico-chemical and morphological characteristics ofavian
encephalomyelitis virus. Vet MicrobioI5:87-100.
32. Hill, R.W., and R.G. Raymond. 1962. Apparent natural
intection of Coturnix quail hens with the virus of avian
encephalomyelitis. Case reporto Avian Dis 6:226-227.
33. Hishida, N., Y. Odagiri, T. Kotani, and T. Horiuchi. 1986.
Morphological changes of neurons in experimental avian
encephalomyelitis. Jap J Vet Sci 48: 169-172.
34. Hoekstra, J. 1964. Experiments with avian encephalomyeli-
tis. Br Vet J 120:322-335.
(Captulo 21)
35. Hohlstein, W.M., D.R. Deshmukh, C. T. Larsen, J.H. Saut-
ter, 8.S. Pomeroy, and J.R. MCDowell. 1970. An epiorni-
tllic of avian encephalomyelitis in turkeys in Minnesota. Am
J Vet Res 31 :2233-2242.
36. Ikeda, S. 1977. 1mmunodiffusion tests in avian encephalo-
myelitis. l. Standardization of procedure and detection of
antigen in infected chickens and embryos. Natl 1nst Anim
HealthQ(Tokyo) 17:81-87.
37. Ikeda, S. 1977. Immunodiftusion tests in avian encephalo-
myelitis. 11. Detection of precipitating antibody in infected
chickens in comparison with neutralizing antibody. Natl Inst
Anim Health Q (Tokyo) 17:88-94.
38. Ikeda, S., and K. Matsuda. 1976. Susceptibility of chickens
to avian encephalomyelitis virus. IV. Behavior ofthe virus in
laying hens. Natl Inst Anim Health Q 16:83-89.
39. Ikeda, S., and K. Matsuda.1976. Susceptibility ofchickens
to avian encephalomyelitis virus. V. Behavior of a field strain
in laying hens. Natl Inst Anim Health Q 16:90-96.
40. Ikeda, l., K. Matsuda, and K. Yonaiyama. 1976. Suscepti-
bility of chickens to avian encephalomyelitis virus. 111.Be-
havior ofthe virus in growing chicks. Natllnst Anim Health
Q 16:33-38.
41. Ikeda, S., K. Matsuda, and K. Yonaiyama.1976. Suscep-
tibility of chickens to avian encephalomyelitis virus. 11.Be-
havior ofthe virus in day-old chicks. Natl Inst Health Q 16:1-7.
42. Jones, E.E. 1932. An encephalomyelitis in the chicken. Sci-
ence76:331-332.
43. Jones, E.E. 1934. Epidemic tremor, an encephalomyelitis
afiecting young chickens. J Exp Med 59:781-798.
44. Jungherr, E., and E.L. Minard. 1942. The present status of
avian encephalomyelitis. J Am Vet Med Assoc 100:38-46.
45. Jungherr, E.L., F. Sumner, and R.E. Luginbuhl. 1956.
Patllology of egg-adapted avian encephalomyelitis. Science
124:80-81.
46. Kamada, M., G. Sato, and S. Miura. 1974. Characterization
ofmultiplication ofembryo-adapted avian encephalomyelitis
virus in chick embryo brain cell cultures. Jpn J Vet Res 22:32-42.
47. Kodama, H., G. Sato, and S. Miura. 1975. Avian encepha-
lomyelitis virus in chicken pancreatic cell cultures. Avian Dis
19:556-565.
48. Krauss, H., and S. Ueberschilr. 1966. Zur Ultrastruktur des
Virus der aviaeren Enzephalomyelitis. Berl Munch Tierarztl
Wochenschr 79:480-482.
49. Lucas, A.M. 1951. Lymphoid tissue and its relationship to
so-called normallymphoid foci and to Iymphomatosis. VI. A
study of Iymphoid areas in the pancreas of doves and chick-
ens. Poult Sci 30:116-124.
50. Lukert, P.D., and R.8. Davis. 1971. New methods under
investigation tor the evaluation of the immune status of
breeder hens to avian encephalomyelitis.l1. Preliminary stud-
ies with an immunodiffusion test for avian encephalomyelitis
antibodies. Avian Dis 15:935-938.
51. MacLeod, A.J. 1965. Vaccination against avian encephalo-
myelitis with a betapropialactone inactivated vaccine. Vet Rec
77:335-338.
52. Malkinson, M., Y. Weisman, A. Stavinski, l. Davidson, U.
Orgad, and M.S. Dison. 1986. Application of ELISA to
study avian encephalomyelitis in a tlock ofturkeys. Vet Rec
119:503-504.
53. Mancini, 1.0., and V.J. Yates. 1967. Cultivation of avian
encephalomyelitis virus in vitro. 1.ln chick embryo neuroglial
cell culture. Avian Dis 11:672-679.
54. Mancini, 1.0., and V.J. Yates. 1968. Cultivation of avian
encephalomyelitis virus in vitro. [l. In chick embryo fi-
broblastic ce[1 culture. Avian Dis 12:278-284.
55. Mancini, 1.0., and V.J. Yates. 1968. Cultivation of avian
encephalomyelitis virus in chicken embryo kidney cell cul-
ture. Avian Dis 12:686-688.

56. Mathey, W.J., Jr. 1955. Avian encephalomyelitis in pheas-
ants. Cornell Vet 45:89-93.
57. Miyamae, T. 1974. Ecological survey by fue immunotluores-
cent metl10d ofvirus in enzootics of avian encephalomyelitis.
Avian Ois 18:369-377.
58. Miyamae, T. 1976. Emergence pattern of egg-adapted avian
encephalomyelitis virus by alternating passage in chickens
and embryos. Avian Ois 20:425-428.
59. Miyamae, T.1977.lmmunotluorescent study on eggadapted
avian encephalomyelitis virus infection in chickens. Am J Vet
Res 38:2009-2012.
60. Miyamae, T. 1981. Localization ofviral protein in avian-en-
cephalomyelitis-virus-infected hens. Avian Ois 25:1065-
1069.
61. Miyamae, T. 1983.lnvasion ofavian encephalomyelitis virus
from fue gastrointestinal tract to fue central nervous system in
young chickens. Am J Vet Res 44:508-510.
62. Miyamae, T. and S. Miura. 1971. Patterns ofvirus multipli-
cation in chickens intected orally with wild and egg adapted
encephalomyelitis viruses. Jpn J Vet Sci 33:40-41.
63. Mohanty, G.C., and J.L. West. 1968. Some observations
on experimental avian encephalomyelitis. Avian Ois 12:
689-693.
64. Nicholas, R.A.J., A.J. Ream, and D.H. Thornton. 1987.
Replication ofavian encephalomyelitis virus in chick embryo
neuroglial cell cultures. Arch Virol 96:283-287.
65. Ohishi, K., M. Senda, H. Yamarnoto, H. Nagai, M. Nori-
matsu, and H. Sasaki. 1994. Oetection ofavian encephalo-
myelitis viral antigen with a monoclonal antibody. Avian
PathoI23:49-59.
66. Olitsky, P.K. 1939. Experimental studies on the virus
of infectious avian encephalomyelitis. J Exp Med 70:
565-582.
67. Olitsky, P.K., and J.H. Bauer. 1939. Ultratiltration of fue
virus of intectious avian encephalomyelitis. Proc Soc Exp
Biol Med 42:634-636.
68. Olitsky, P.K., and H. Van Roekel. 1952. Avian encephalo-
myelitis (epidemic tremor). In H.E. Biester and L.H. Schwarte
(eds.). Oiseases of Poultry, 3rd ed. Iowa State UniversitY
Press, Ames, lA, pp. 619-628.
69. Peckham, M.C. 1957. Lens opacities in fowls possibly
associated with epidemic tremors. Case reporto Avian Ois
1:247-255.
70. Polewaczyk, D.E., Z. Zolli, Jr., and W.D. Vaughn. 1972.
Efficacy studies for a freeze-dried avian encephalomyelitis
vaccine. PoultSci 51:1851.
71. Richey, D.J. 1962. Avian encephalomyelitis (epidemic
tremor). Southeast Vet 13:55-57.
72. Richter, VR., J. Kosters, and S. Kuhavanta-Kalkosol.
1985. Vergleichende untersuchungen zur anwendung eines
enzyme-linked-immunosorbent-assay (E LISA) zum antikor-
pernachweis gegen den erreger der aviaren encephalomyeli-
tis. Zentralbl Veterinarmed [B] 32: 116-127.
73. Sato, G., M. Kamada, T. Miyamae, and S. Miura. 1971.
Propagation of non-egg-adapted avian encephalomyeli-
lis virus in chick embryo brain cell culture. Avian Ois
15:326-333.
74. Schaaf, K. 1958. Immunization for fue control of avian
encephalomyelitis. Avian Ois 2:279-289.
75. Schaaf, K. 1959. Avian encephalornyelitis imrnunization
with inactivated virus. Avian Ois 3:245-256.
76. Schaaf, K., and W.F. Lamoreaux. 1955. Control of
avian encephalomyelitis by vaccination. Am J Vet Res
16:627-633.
77. Schneider, T.1%7. Beobachtungen ueberdie Ourchseuchung
von Zuchthuehnerbestaenden nach Lebendvaccination mil
dem Virus der aviaeren Encephalomyelitis (AE) der Huehner.
Arch Getluegelkd 31 :342-348.
Encefalomielitisaviar. 595
78. Shafren, D.R., and G.A. Tannock. 1988. An enzymelinked
immunosorbent assayfor Ihe detection of avian encephalomye-
litis virus antigens. Avian Ois 32:209-214.
79. Shafren, D.R., and G.A. Tannock. 1991. Pathogenesis of
avian encephalomyelitis viruses. J Gen ViTal 72:2713-2719.
80. Shafren, D.R., and G.A. Tannock. 1992. Further evidence
Ihat the nucleic acid of avian encephalomyelitis virus consists
ofRNA. Avian Ois 36:1031-1033.
81. Shafren, D.R., G.A. Tannock, and P.J. Groves. 1992.
Antibody responses to avian encephalomyelitis virus vac-
cines when administered by different routes. Aust Vet J 69:
272-275.
82. Smart, I.J., and D.C. Grix.1985. Measurementofantibodies
lo infectious avian encephalomyelitis virus by ELISA. Avian
PalhoI14:341-352.
83. Smart, I.J., D.C. Grix, and D.A. Barr.1986. The application
of Ihe ELISA to Ihe diagnosis and control of avian encepha-
lomyelitis. Aust Vet J 63:297-299.
84. Springer, W.T., and S.C. Schmittle. 1968. Avian encepha-
lomyelitis. A chronological study oflhe histopathogenesis in
selected tissues. Avian Ois 12:229-239.
85. Sumner, F.W., E.L. Jungherr, and R.E. Luginbuhl. 1957.
Studies on avian encephalomyelitis. l. Egg adaption of the
virus. Am J Vet Res 18:717-723.
86. Sumner, F.W., R.E. Luginbuhl, and E.L. Jungherr.
1957. Studies on avian encephalomyelitis. 11. Flock sur-
vey for embryo susceptibility to the virus. Am J Vet Res
18:720-723.
87. Sytuo, B., and M. Matsumoto. 1981. Oetection of chicken
antibodies against avian encephalomyelitis virus by an en-
zyme-linked immunoassay. Poult Sci 60: 1742.
88. Tannock, G.A., and D.R. Shafren. 1985. A rapid procedure
tor Ihe purification ofavian encephalomyelitis viruses. Avian
Ois 29:312-321.
89. Tannock, G.A., and D.R. Shafren. 1994. Avian encephalo-
myelitis: A review. Avian PathoI23:603-620.
90. Taylor, J.R.E., and E.P. Schelling.1960. The distribution of
avian encephaIomyelitis in North America as indicated by an
immunity test. Avian Ois 4:122-133.
91. Taylor, L.W.,D.C. Lowry,and L.G. Raggi.1955. Eftects of
an outbreak of avian encephalomyelitis (epidemic tremor) in
a breeding tlock. Poult Sci 34: 1036-1045.
92. Van der Heide, L. 1970. The tluorescent antibody technique
in Ihe diagnosis of avian encephaIomyelitis. Univ Maine Tech
BuIl44:1-79.
93. Van Roekel, H., K.L. Bullis, and M.K. Clarke. 1938. Pre-
liminary report on intectious avian encephalomyelitis. J Am
Vet Med Assoc 93:372-375.
94. Van Roekel, H., K.L. Bullis, and M.K. Clarke. 1939.lnfec-
tious avian encephalomyelitis. Vet Med 34:754-755.
95. Van Roekel, H., K.L. Bullis, O.S. Flint, and M.K. Clarke.
1940. Avian encephalomyelitis. Mass Agric Exp SIn Annu
Rep Bull 369:94.
96. Van Roekel, H., K.L. Bullis, and M.K. Clarke.1941. Trans-
mission of avian encephalomyelitis. J Am Vet Med Assoc
99:220.
97. Van Steenis, G. 1971. Survey of various avian species tor
neutralizing antibody and susceptibility to avian encephalo-
myelitis virus. Res Vet Sci 12:308-311.
98. Westbury, H.A., and B. Sinkovic. 1978. The palhogenesis
of intectious avian encephalomyelitis. l. The eftect oftlle age
of Ihe chicken and the route of administration of Ihe virus.
Aust Vet J 54:68-71.
99. Westbury, H.A., and B. Sinkovic. 1978. The palhogenesis
ofinfectious avian encephalomyelitis. 11.The effectofimmu-
nosuppression on Ihe disease. Aust Vet J 54:72-75.
100. Westbury, H.A., and B. Sinkovic. 1978. The palhogenesis
of infectious avian encephalomyelitis. 111.The relationship
596 . Enfermedadesde las aves
betweenviraemia, invasionofthe brain by the virus, andthe
developmentof specific serum neutralisingantibody.Aust
Vet J 54:76-80.
101. Westbury, U.A., and B. Sinkovic. 1978.The pathogenesis
of infectiousavian encephalomyelitis.IV. The effect of ma-
ternal antibodyon the developmentofthe disease.Aust Vet J
54:81-85.
(Captulo 21)
102. WiIIs, F.K., and I.M. Moulthrop. 1956.Propagationofavian
encephalomyelitisvirus in the chick embryo.SouthwestVet
10:39-42.
103. Yamagiwa, S., T. Yamashita, and C. Itakura. 1969. Po-
liomyelitis ofnewbom chicks (epidemictremor of chickens,
avian encephalomyelitis).11.Electron microscopicobserva-
tions of degenerated nervecells. Jpn J Vet Sci 31:173-177.
 B. C. Easterday, Virginia S. Hinshaw y David A. Halvorson
INTRODUCCiN
La influenza es una infeccin, sndrome de enfermedad, o
ambas cosas, ocasionada por cualquier virus de influenza
tipo A, miembro de la familia Orthomyxoviridae. Los virus
de influenza A son causantes de problemas patolgicos de
orden mayor en aves,as como en sereshumanosy mamferos
inferiores (46, 67, 98, 123). De hecho, a partir de especies
aviaresdomsticasy silvestresen todo el mundo, sehan aislado
miles de virus, pertenecientes a mltiples subtipos antigni-
cos basados en antgenos de superficie de hemaglutinina
(HA) y neuroaminidasa (NA). Las infecciones entre aves
domsticaso confinadas se han vinculado con una diversidad
de sndromes patolgicos que van desde la enfermedad
subclnca a respimtoria superior leve, a la prdida de produc-
cin de huevo, a la enfermedad generalizada aguda mortal.
En las especies domsticas, los virus de la influenza
han originado prdidas econmicas considerables. En 1983
y 1984, el gobierno de EVA gast ms de 60 millones de
dlares (EVA) para erradicar el virus H5N2 altamente pa-
tgeno en aves de corral en el brote de Pensilvania-Virgi-
nia-Nueva Jersey.El costo potencial de la enfermedad sin el
programa de erradicacin se estim varias veces mayor
(109). Los 60 millones de dlares (EVA) comprendieron el
costo de erradicacin (diagnstico, cuarentena,disposicin de
parvadas, limpieza, descontaminacin, investigacin epide-
miolgica y otros procedimientos reguladores) y pagos de
indemnizacin a los propietarios de las parvadas.Los consu-
midores pagan un estimado de 349 millones de dlares
(EVA) adicionales para cubrir el mayor costo de los huevos
para mesa al menudeo, como resultado de la prdida en la
produccin de huevo en el reade cuarentena(109). Brotesms
limitados de influenza aviar tambin son sumamentecostosos.
Por ejemplo, en 1985, en una granja de pollos en Austmlia
un brote que implic a un virus altamentepatgeno cost ms
de dos millones de dlares (EVA) su erradicacin (41).
El impacto econmico no se limita a pollos; du-
rante varios aos los productores de pavos han sufrido
prdidas en diversospasesde Europa y en Israel (10,118,139,
172, 185). Una epidemia en Minesota durante 1978 tuvo un
costo para los productores de pavos en exceso de cinco
millones de dlares (EVA) (140); el costo estimado de bro-
tes en Minesota en 1977 totaliz ms de lO millones de
dlares (EVA) (139).
En la mayor parte de los casos no se pueden predecir
las prdidas cuando se presentan brotes de influenza, puesto
que hay muchos factores que influyen en los resultados de
la infeccin. Estos factores abarcan la variacin en las
caractersticas biolgcas del virus, infecciones concurren-
te~, estresesambientales, edad y sexo de las aves, etctera,
lo que resulta en que los ndices de morbilidad y mortalidad
varen desde insignificantes hasta cerca del 100%. Cual-
quier clculo del impacto econmico debe incluir todos los
factores que estn implicados en el costo de produccin, por
ejemplo, medicacin, alimentos extra, cuidados adicionales,
medidas de cuarentena, vacuna, disminucin en la calidad
de las canales, limpieza y sanidad y prdida comercial local
e internacional. Desafortunadamente, no hay datos suficien-
tes para proporcionar un estimado razonable de las prdidas
por influenza aviar en EVA u otro pas.
En contraste con las aves domsticas o confinadas, las
aves de vuelo libre no experimentan tpicamente pro-
blemas significativos de enfermedad a causa de virus in-
fluenza; no obstante, estas infecciones estn distribuidas
ampliamente en muchas de estasaves (67,75). Los virus de
influenza se aslan fcilmente de aves acuticas migratorias,
en particular patos, en todo el mundo. Hay una especulacin
considerable en cuanto al significado epidemiolgico de
este reservorio tan grande de virus en las aves silvestres: la
posibilidad de que este reservorio pueda actuar como una
fuente de virus para otras especies, incluyendo al ser huma-
no, mamferos inferiores y aves, y de que un ndice tan
elevado dc infeccin brinde la oportunidad para la conser-
vacin y emergencia de cepas nuevas y en potencia de alta
patogenicidad a travs del proceso de mutacin, por reorde-
namiento gentico, o ambas cosas. La diversidad gentica
de los virus de la influenza aviar en los reservorios de vida
silvestre puede ser importante en la supervivencia general
de estos virus en la naturaleza.
597
598 . Enfermedades de las aves
Debido a las prdidas significativas por influenza
aviar, se han efectuado simposios internacionales en 1981,
1986 Y 1992 para intercambiar informacin en cuanto a este
virus; el primero (142) se centr en la definicin de las cepas
altamente patgenas y en la identificacin de fuentes de
virus, y el segundo (143) en el virus y en los problemas y
soluciones posibles en brotes que implican virus de influen-
za altamente patgeno en pollos y pavos; y el tercero (144),
acerca de la circulacin del virus y de los planes para
enfrentar a brotes localizados de enfermedad leve y brotes
futuros de influenza aviar altamente patgena. La influenza
es un problema internacional, por lo cual las soluciones
requerirn de esfuerzos y cooperacin internacionales.
HISTORIA
La peste aviar, que en la actualidad se sabe que la originan
cepas altamente patgenas de virus influenza, la describi
Perroncito como una enfermedad grave de pollos en Italia
en 1878 Y como ocasionada por una agente filtrable (virus),
por Centanni y Savunozzi en 1901 (160). No obstante, no
fue hasta 1955 cuando se demostr que los virus de la peste
aviar era en realidad un virus de influenza tipo A (155). Los
virus relacionados con los aislamientos originales de peste
aviar (antgenos de superficie H7N1 y H7N7) originaron
una mortalidad elevada entre pollos, pavos y otras especies.
Se han comunicado brotes de enfermedad implicando a
estas cepas en particular en muchas reas del mundo du-
rante este siglo, que incluyen Amrica del norte y del sur,
frica del norte, oriente medio y lejano, Europa, Gran
Bretaa y la antigua URSS. Se detectaron cepas altamente
patgenas que pertenecen al subtipo H5 en pollos en
Escocia, pollo/Scot/59 (H5N 1) Y golondrinas de mar comu-
nes golondrina/S.A./6 I (H5N3); ambasespeciespadecieron
graves problemas de enfermedad. Estos aislamientos con-
dujeron a la especulacin de que todos los virus H7 y H5
eran altamente patgenos, pero se verific que esto no es
verdad. Como ejemplo, se aisl de pavos en Oregnen 1971
un virus, avirulento para pollos, con una HA H7 (21, 22).
Desde entonces, se han aislado muchos otros virus con HA
H5 Y H7 de aves domsticas y silvestres en varias zonas del
mundo, y muchas de stas son avirulentas para cualquier
especie (5, 67). No obstante, debe mencionarse que histri-
camente, los problemas de enfermedad ms intensos se
han debido a virus de los subtipos H5 y H7.
Desde los decenios de 1950 Y 1960, los descubrimien-
tos de que el virus de la peste aviar era un virus de influenza
A, y que los virus de influenza se pueden aislar de mltiples
especies aviares domsticas y silvestres diferentes, impul-
saron esfuerzos crecientes para comprender a los virus de
influenza aviar. Como se dispone de historias detalladas del
aislamiento del virus de influenza en este siglo (5, 46, 67),
slo se describirn aqu sucesos ms recientes.
Las comunicaciones de brotes graves de la enfermedad
que involucran virus de influenza A altamente patgenos
durante los ltimos 20 aos han sido por fortuna poco
frecuentes. Alexander (6) incluy cinco brotes sustanciados
desde 1975; stos se produjeron en Australia (1975 y 1985),~
(Captulo22)
Inglaterra (1979), EVA (1983 Y 1984) e Irlanda (1983 y
1984). En EVA, los nicos brotes graves se comunicaron
en 1929 (169) Y en 1983 y 1984, lo cual indica la poca
frecuencia de estos casos. En los Proceedings o/ the 2nd
International Symposium on Avian Influenza (143), hay
mucha informacin acerca del brote en Pensilvania durante
1983 Y 1984, pero se mencionarn aqui algunos aspectos
especifico s (47). Los primeros aislamientos fueron obteni-
dos en abril dt' 1983, de pollos que experimentaban enfer-
medad respiratoria aguda con una mortalidad de O a 15% y
disminucin en la produccin de huevo. Los virus se iden-
tificaron como H5N2 y, con baseen la inoculacin en pollos,
no se clasificaron como altamente patgenos. Este problema
continu a un nivel bajo con cerca de seis parvadas infecta-
das en cualquier momento dado hasta octubre de 1983,
cuando la mortalidad aument de 50 a 89% con manifesta-
ciones en las aves de depresin intensa, temblores y un cese
completo en la produccin de huevo. Los virus aislados de
estasavestambinfueron H5N2, pero sedesignaroncomo
altamente patgenos con base en la inoculacin a pollos.
Este cambio aparente en la enfermedad condujo a que el
U.S. Department o/ Agriculture de EVA declarara una
urgencia extraordinaria con el objeto de erradicarla, la
cual incluy una cuarentena estricta; vigilancia total de
la poblacin avicola con destruccin de todas las parvadas
con evidencia clinica, serolgica o virolgica de influenza
H5N2; limpieza ambiental continuada por desconta-
minacin; y educacin intensiva de bioseguridad (52). Du-
rante los dos afios siguientes, este efecto tenia que incluir
no slo granjas avicolas, sino tambin mercados de aves
vivas en reasmetropolitanas tales como la ciudad de Nueva
York, pues se descubri que estos mercados estn involu-
crados en la persistencia del virus y exposicin a las parva-
das de aves (58). La cepa altamente patgena se elimin con
xito; sin embargo, desde entonces se han aislado virus
H5N2 avirulentos de granjas y mercados de aves vivas en
varios estados.
Se piensa que la primera observacin de signos clini-
cos compatibles con influenza aviar en Mxico fue durante
el otoo de 1993. En la primavera de 1994, el virus se
identific como de influenza aviar con antgenos de super-
ficie H5N2, y en aquel entonces se le clasific como de baja
patogenicidad; la experiencia de campo result compatible
con esa determinacin. A nivel nacional, una investigacin
serolgica determin que se encontraban infectadas las
parvadas de I 1 estados de la parte central de Mxico. En ese
momento, resultaron serolgicamente negativas las parva-
das del norte y del sur.
En diciembre de 1994 y enero de 1995, las parvadas
en los estados de Puebla (principalmente ponedoras) y
Quertaro (predominantemente pollos de engorda) experi-
mentaron una mayor mortalidad y declinacin en la produc-
cin de huevo. Durante las pruebas de laboratorio, los virus
aislados de estas parvadas ocasionaron signos y lesiones
compatibles con influenza aviar altamente patgena. Sub-
secuentemente, numerosas parvadas, representando millo-
nes de pollos en tres estados hacia el sur y norte de la ciudad
de Mxico, se infectaron con el virus altamente patgeno.
Desde entonces, se ha determinado que el estado de Yucatn
y algunos otros colindantes con EVA tienen parvadas sero-
positivas. Aparentemente, la vacunacin con una vacuna

inactivada en emulsin de aceite ha sido eficaz en reducir la
mortalidad y las prdidas en la produccin de huevo; pero
los centinelas sin vacunar, dejados en las parvadas vacuna-
das, se han seroconvertido a un ndice alto, indicando que
es probable que circule el virus no patgeno en la parvada.
En Mxico, los hechos durante los pasadosaflos, repre-
sentan el desarrollo ms amplio y diseminado de virus de
influenza aviar en la avicultura. El cambio en la patogenici-
dad del virus despus de circular por varios meses en las
parvadas de aves, no result diferente a la experiencia en
Pensilvania durante 1983, aunque fueron diferentes las ba-
ses moleculares de aquellos cambios (80).
Un informe proveniente de Pakistn (125), describi
un brote grave de influenza aviar tipo H7, que comenz en
diciembre de 1994 en reproductores de aves de carne.
Finalmente, afect a todo tipo de aves desde las siete hasta
las 66 semanas de edad, con una mortalidad global de 63%
en el rea del brote inicial. En Queensland, Australia, du-
rante 1994 tambin hubo un brote de influenza aviar alta-
mente patgena (H7N3); se sacrific a las aves de las
instalaciones afectadas y se vigil mediante serologa a casi
todas las parvadas. El sitio de desdoblamiento HA contena
una secuencia que difera de los tres virus de influenza aviar
H7 altamente patgenos previos, que se aislaron de brotes
de enfermedad en Australia (159).
Desde los primeros aislamientos de influenza de pa-
vos en Norteamrica durante 1963 (104), estos virus
han ocasionado frecuentemente problemas de enfermedad.
A menudo, se piensa que las aves acuticas migratorias
introducen los virus que se encuentran en pavos en pastoreo
(62,67). Durante el ltimo decenio se ha desarrollado una
situacin interesante en pavos en la cual virus H IN I vincu-
lados tpicamente con cerdos originaron brotes en pavos
(72), caracterizados por problemas respiratorios y disminu-
cin en la produccin de huevo (120). Esta conexin cerdo-
pavo fue la primer indicacin de que los virus de los
mamferos pueden ser causantesde infeccin y enfermedad
en aves. Los estudios efectuados en aislamientos de HINI
de cerdos y aves en todo el mundo (12,13,73) sugieren que
se estn transmit:;:ndo virus de cerdos a pavos y adems,
que el virus de HINI de patos se est transmitiendo a cerdos
en algunas zonas del mundo.
Aunque hubo evidencia de la infeccin de aves silves-
tres antes del decenio de 1970, no fue sino hasta entonces
cuando se reconoci el ndice elevado de infeccin entre
las aves acuticas migratorias. Los estudios de vigilancia
mostraron la amplia distribucin de virus de influenza en
estas aves, en particular en patos (66, 69) y, ms reciente-
mente, en aves de playa (93). Estos estudios (67, 70) han
sealado que prcticamente todos los subtipos antignicos
conocidos de los virus de influenza tipo A, y combinaciones
de los antgenos de superficie HA y NA existen en el
reservorio de aves de vida silvestre; estos virus son crtica-
mente avirulentos para los huspedes y poseen una amplia
gama de huspedes, incluyendo otras aves y mamferos; se
produce la distribucin gentica entre sus virus en situacio-
nes naturales, y la replicacin intestinal de los virus en estas
aves pueden ser un factor importante en la transmisin
eficaz de estos virus entre las aves acuticas y en potencia
a otras especies. Este reservorio en la vida silvestre desem-
pea una funcin importante en la ecologa de la influenza.
Influenza. 599
Durante los ltimos 10 aos, virus aislados tpicamente
de especiesaviares se han encontrado en brotes de enferme-
dad en mamferos, como focas (74, 108, 181) Y mink (49,
101) Y se han detectado en ballenas (76). Estos hallazgos
sugieren que el vnculo entre aves y mamferos en la situa-
cin natural puede provocar transmisin de virus aviares,
ocasionando problemas patolgicos significativos.
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
Los virus de influenza aviar estn distribuidos en todo el
mundo en mltiples aves domsticas, incluyendo pavos,
pollos, gallina de Guinea, perdiz de la India, codorniz,
faisanes,gansosy patos, y en especiessilvestres que abarcan
patos, gansos, gallinetas, gallinetas pequeas, garzas, alcas,
frailecillos y gaviotas (vanse 5,7, 10,46,67, 123). Las aves
acuticas migratorias, en particular los patos, han producido
ms virus que cualquier otro grupo, mientras que los pavos
y pollos domsticos han presentado los problemas de enfer-
medad ms sustanciales a causa de influenza. Tambin se
han aislado virus de influenza en aves de jaulas, incluyendo
estornino asitico, periquitos, loros, cacatas, tejedores,
pinzones y halcones (4, 86, 160, 164, 165). Estas aves se
retuvieron frecuentemente en cuarentena y la importancia
de la infeccin en stasno est claro. Las aves paserinas han
producido relativamente pocos virus de influenza, en par-
ticular considerando el tamao de esta poblacin de aves.
Han sido aislados de aves paserinas en contacto con aves
domsticas enfermas; por ejemplo, estorninos en Israel
(112) Y Australia (41). Los estudios del aislamiento austra-
liano, A/estorninoNictoria/5156/85(H7N7)( I 31) condujo
a los autores a sugerir que se transmitan virus altamente
patgenos entre aves domsticas y paserinas.
La distribucin e incidencia precisas de los virus de la
influenza son difciles de determinar debido a las anomalas
en el muestreo. La Organizacin Mundial de la Salud ha
estimulado y apoyado a programas de vigilancia para incre-
mentar los datos disponibles de la incidencia y distribucin.
Aun as, la mayor parte de los esfuerzos de vigilancia los
llevan a cabo investigadores que tienen un inters especfico
en la influenza aviar, en la ecologa de la influenza, o en
ambas cosas.
En los datos de la distribucin de la influenza aviar
influyen claramente la distribucin de las especies tanto
domsticas como silvestres, la localidad y la produccin de
aves de corral, las vas migratorias, la estacin y los sis-
temas de informacin de enfermedades. En la frecuencia
tambin influyen algunos de los mismos factores. Los n-
dices precisos de incidencia son diflciles de determinar
debido a la variedad de los sistemas de vigilancia y proce-
dimientos empleados. Para cualquier episodio de influenza
aviar en especiesdomsticas,puededeterminarseun ndice ra-
zonable de incidencia; sin embargo, la incidencia y la distribu-
cin no son predecibles.Por ejemplo, en pavos en Minesota, la
incidencia ha sido muy elevadaalgunosaosy casi inexistentes
en otros (139). La ausenciano se debe a inmunidad residual,
sino ms bien a una ausenciainexplicable de los virus. Se han
visto a las avesacuticascomo una fuente significativa de virus
600 . Er[ermedades de las aves (Captulo22)

para pavos en pastoreo, y esto puede ser relevante en reas
como Minesota y Wisconsin, que se ubican a lo largo de vas
de vuelo importantes. Los investigadores en esos lugares
(62, 63) han aislado mltiples virus de influenza de patos
silvestres y centinelas durante la migracin del otoo, y han
establecido que los brotes en pavos coinciden con la presen-
cia de los patos migratorios. Aun as, resulta dificil predecir
cules virus se presentarn y ocasionarn problemas en los
pavos en cualquier momento.
La vigilancia de las aves acuticas migratorias en
Amrica del Norte ha indicado que hasta 60% de las aves
jvenes pueden estar infectadas al congregarse en reas de
reunin previamente a la migracin (69, 75). Al migrar las
aves, el ndice de recuperacin de virus cae precipitosamen-
te. Se ha observado que los patos excretan virus durante un
periodo tan prolongado como de 30 das (180), esto significa
que se requerirn pocos ciclos de transmisin para conser-
var los virus. Parece posible que los virus permanezcan en
la poblacin de patos silvestres por un pase en aves sucep-
tibles, aun a un nivel bajo, durante el ao, hasta que la nueva
estacin de cra produzca un grupo nuevo de aves jvenes
susceptibles. La transmisin es fcil a causa de la excrecin
de altas cantidades de virus en las heces, que producen una
contaminacin intensa en el agua de lagos y estanques(68).
Estudios recientes (93) de aves que habitan en playas (tales
como gallinetas pequeas, revuelvepiedras rojizos, galline-
tas y gaviotas), sugieren que constituyen un reservoro
significativo de los virus. La participacin de aves silvestres,
en particular aves acuticas, con virus de influenza, subraya
la necesidad de que los productores de aves comerciales
domsticas hagan una separacin entre las poblaciones de
aves domsticas y silvestres.
Slo se han producido tres incidentes de virus de
influenza en pollos en EVA desde el ltimo brote de peste
de aviar en 1929: Alabama en 1975 (83, 84), Minesota en
1979 (61), Pensilvania (1983 y 1984) (48). Hay informes
de infecciones de influenza en pollos en otros pases, inclu-
yendo Blgica, Escocia, Italia, la antigua VRSS, Australia,
Hong Kong, Francia e Israel (5,118). Se han detectado
infecciones de influenza en patos domsticos en muchas
zonas del mundo, incluyendo EVA (154). Se ha informado
acerca de la influenza en pavos en muchas naciones, inclu-
yendo tambin Hungra, Francia, Holanda, Italia, Irlanda,
Inglaterra, Canad, EVA e Israel (5, 6). Alexander (5)
Hinshaw y colaboradores (70) y las actasde simposios (142,
143, 144) proporcionan informacin y tabulaciones de los
pases,aos y subtipos de virus en aves acuticas silvestres,
pollos, patos domsticos y pavos.
Al considerarse la incidencia y distribucin del virus
de influenza en especies aviares, est claro que muchos
virus circulan en aves de todo el mundo. En vista de eso,
resulta enigmtico por qu los virus de influenza aviar, no
son causantesde problemas ms extensos de enfermedad en
aves de corral.
. ETIOLOGA
Clasificacin
Los virus de la influenza aviar, junto con todos los dems
virus de influenza, constituyen la familia de virus Orthomy-
xoviridae (98, 123). Estos son virus RNA pleomorfos de
tamafio pequeo, con simetra hlica y proyecciones de glu-
coprotena de la envoltura que tienen actividad hemagluti-
nante y de neuroaminidasa. Hay tres tipos antignicamente
diferentes de virus de influenza: A, B y C. La especificidad
de los tipos se determina por la naturaleza antignica de la
nucleoprotena (NP) y de los antigenos de la matriz (AM),
que se encuentran estrechamente relacionados entre todos
los tipos de virus influenza A. Los tipos B y C se encuentran
tpicamente slo en humanos. Los virus de influenza tipo A
sehallan en sereshumanos, cerdos; caballos, ocasionalmen-
te otros mamferos como el mink, focas y ballenas; y muchas
especies aviares.

Clasificacin basada en la hemaglutinina

y la neuraminidasa
Los virus tipo A se dividen en subtipos de acuerdo a la
naturaleza antignica de la HA y la NA. Actualmente hay
15 HA y 9 NA diferentes. En 1971 (186) se propuso un
sistema estndar de nomenclatura para los virus influenza,
y se revis en 1980 (187). El nombre de un virus de
H1 HO, H1, Hsw1 N1 N1 influenza incluye el tipo (A, B o C), el husped de origen
H2 H2 N2 N2 (con excepcin del humano), el origen geogrfico, el nme-
H3 H3, Heq2, Hav7 N3 Nav2, Nav3 ro de la cepa (si existe) y el afio de aislamiento, seguido por
H4 Hav4 N4 Nav4 la descripcin antignica de HA (H) Y NA (N) entre parn-
H5 Hav5 N5 Nav5
tesis. Por ejemplo, un virus de tipo A aislado de pavos en
H6 Hav6 N6 Nav1
N7 Wisconsin en 1968 y clasificado como H8N4, se designa
H7 Hav1, Heq1 Neq1
H8 Hav8 N8 Neq2 A/pavo/Wisconsin/l/68 (H8N4). Las designaciones de sub-
H9 Hav9 N9 Nav6 tipo H y N, que comprenden las descripciones previas y
H10 Hav2 actuales, se presentan en el cuadro 22-1.
H11 Hav3
H12 Hav10 Clasificacin basada en la patogenicidad
H13 Hav11 El trmino peste aviar se us frecuentemente para refe-
H14
rirse ya sea a la enfermedad clnica o al virus implicado
H15
en brotes con alta mortalidad. Se haba vuelto claro que
Fuente: (94, 150, 187). una definicin de la peste aviar basada en caractersticas

antignicas (presencia de H7) era inadecuada debido a que
a menudo se aislaban virus antignicamente similares, si no
es que idnticos, de especiesaviares y eran avirulentos (21).
Por tanto, era importante desarrollar recomendaciones para
una terminologa uniforme para los virus de influenza aviar
altamente patgenos, en especial los de la peste aviar (16).
Por desgracia, la mayor parte de los reglamentos para el
control de la peste aviar, si no es que todos ellos, se basaban
en el requerimiento de antgeno de superficie H7.
Los participantes en un simposio internacional reco-
mendaron que se descartara el trmino de peste aviar,
excepto para propsitos histricos, y sugirieron el criterio
para definir virus de influenza altamente patgenos. (142)
Una recomendacin era que se considerar a 75% de mor-
talidad en aves inoculadas de manera experimental como un
criterio para cepas altamente patgenas (16). Desafortuna-
damente, los aislamientos iniciales de H5N2 de pollos en el
brote de Pensilvania no produjeron una mortalidad de 75% y
no calificaron como virus altamente patgenos (135). En vista
de estasituacin, el USAnimal Health Association Committee
on TransmissibleDiseases ofPoultry and Other Avian Species
de EVA (145) ha revisado las recomendacionesoriginales
para determinar si debe clasificarse un aislamiento de in-
fluenza aviar como altamente patgeno, y por tanto, debe
serconsideradopara erradicacin.Estasrecomendacionesson:
1. Cualquier virus de influenza que resulte mortal para 6, 7
u 8 de 8 pollos susceptibles de 4 a 6 semanas de edad
dentro de un plazo de 10 das despus de inoculacin
intravenosa con 0.2 mL de una dilucin de 1: I O de un
lquido alantoideo infeccioso libre de bacterias.
2. Cualquier virus H5 o H7 que no cubra los criterios del
apartado 1, pero que tenga una secuenciade aminocidos
en el sitio de desdoblamiento de hemaglutinina que sea
compatible con virus de la influenza aviar altamente
patgeno.
3. Cualquier virus de influenza que no sea del subtipo H5
o H7, el cual mate a 1 de 5 pollos y que crezca en cultivo
celular en ausencia de tripsina.
Morfologa
Se han revisado la morfologa y arreglo de los componentes
en el virin de la influenza (98, 123). Los viriones (figura
22-1) son aproximadamente esfricos con un dimetro de
80 a 120 nm; no obstante, a menudo hay formas filamento-
sas del mismo dimetro con longitudes variables. La super-
ficie del virin est cubierta con espigas o proyecciones
espaciadas de manera estrecha de lOa 12 nm de longitud.
Dentro de la envoltura viral est incluida una nucleocpside
helical. Las espigas superficiales con dos formas distintas
son la HA, que es un trmero en forma de bastn, y la NA
que es una tetrmero en forma de hongo. El virin puede
romperse con detergentes, liberando las espigas que retie-
nen sus actividades respectivas. La HA es causante de la
fijacin del virin a los receptores de la superficie celular
(sialiloligosacridos) y de la actividad hemaglutinante de
los virus. Los anticuerpos contra la HA son muy importantes
en la neutralizacin del virus y proteccin contra la infec-
cin. La actividad de la enzima NA libera nuevos virus de
Influenza. 601
la clula por su accin en el cido neuramnico en los
receptores. Los anticuerpos contra la NA tambin resultan
importantes en la proteccin, parece ser que por medio de
la restriccin de la propagacin del virus de las clulas
infectadas. En la actualidad, se han determinado las estruc-
turas tridimensionales de la hemaglutinina H3 (188) y de las
neuraminidasas N2 (39) Y N9 (15) Y se han definido impor-
tantes dominios antignicos o epitopes.
La HA y la NA, adems de una protena pequea
lIamadaM2, estn incluidas en una envoltura lpida derivada
de la membrana plasmtica de la clula husped. Por de-
bajo de la envoltura viral est la principal protena estructu-
ral MI que rodea a las molculas de RNA con relacin a la
nucleoprotena y tres protenas grandes (PB 1, PB2 Y PA)
que constituyen el origen de la replicacin y transcripcin
de RNA.
El genoma viral est constituido por ocho segmentos
de RNA de tira sencilla de un sentido negativo. Estos ocho
elementos codifican para 10 protenas virales, ocho de las
cuales son constitutivas de los viriones (HA, NA, NP, MI,
M2, PB 1, PB2 Y PA). El segmento RNA con el peso mo-
lecular ms bajo codifica para dos protenas no estructurales
(NS), NS 1 y NS2. stas se pueden detectar en las clulas
infectadas y NSI se ha vinculado con inclusiones en el
citoplasma; sin embargo, an no se definen las funciones de
NSI y NS2.
Los ocho segmentosde RNA, todos con distintos pesos
moleculares, se pueden aislar de las partculas virales; se
conocela funcin de codificacin de cada segmento.Los
segmentos de RNA de un virus se pueden separarpor medio
de electroforesis con gel de poliacrilamida. Se han usado
comparaciones de los patrones de migracin de los RNA de
distintos virus, en particular rearregladores (vase seccin
de Cambios antignicos) para examinar el origen de los
genes virales.
Adems, se puede comparar los RNA de parientes
cercanos de virus de influenza por mapeo de los oligonu-
cletidos para determinar el grado de diferencias entre cepas
-un mtodo sensible para detectar mutaciones. Este proce-
dimiento se utiliz inicialmente para comparar aislamientos
de alta y baja patogenicidad de pollos de Pensilvania (17).
Se ha producido un aumento espectacular respecto a la
informacin de las secuencias de RNA de los genes virales
de influenza durante los ltimos 10 aos. La informacin de
la secuencia gentica es significativa e incluye datos par-
ciales de secuencia y, en ciertos casos, datos completos de
todos los ocho genes virales. Tambin se dispone de infor-
macin especfica de genes de virus aviares; por ejemplo, se
conocen en su totalidad las secuenciasde los genes de HA de
varios subtipos aviares, incluyendo H3 (50, 97), H5 (90, 92)
Y H7 (126, 138)y sedispone de datosparcialesde la secuencia
de todas las 14 hemaglutininas(2). La informacin disponible
est aumentando a una velocidad rpida y debe ser valiosa
para permitir la determinacin de las bases genticas para
propiedades biolgicas importantes tales como patogenici-
dad, tropismo tisular y gama de huspedes.
Composicin qumica
Se ha comunicado la composicin aproximada de los viriones
de influenza como 0.8 a 1.1% RNA, 70 a 75% proteinas, 20
602 . Enfermedades de las aves
Figura 22-1. Virus de la influenza aviar A/VVSN/33purificado. Tincin negativa con cido fosfotngstico a 2%. 282, 100x.
(Gopal Murti)
a 24% lpidos y 5 a 8% carbohidratos (38). Los lpidos estn
situadosen la membrana viral; en su mayor parte son fosfo-
lpidos con cantidades menores de colesterol y glucolpi-
dos. En el virin hay varios carbohidratos (100) que
comprenden ribosa (en el RNA), galactosa, manosa, fucosa
y glucosamina, principalmente como glucoprotenas o
glucolpidos. Las protenas del virin, as como los sitios
de glucosilacin potencial, se encuentran especificados
por el genoma viral, pero la composicin de las cadenas
de lpidos y carbohidratos enlazadas a glucoprotenas o
glucolpidos de la membrana viral son determinadaspor la
clula husped.
Replicacin viral
La replicacin de los virus de influenza la han estudiado
mltiples investigadores y han descrito los procesos con
detalle (99). Brevemente, como lo han relatado Fenner y
colaboradores (51), el virus se adsorbe a receptores de
glucoprotena que contienen cido silico en la superficie
celular. El virus penetra luego a la clula por endocitosis
mediada por receptor. Esto incluye exposicin a un pH bajo
en el endosoma, lo cual origina un cambio conformacional en
la HA, que media la fusin de la membrana. La nucleocp-
side, penetra entonces al citoplasma y migra al ncleo. El
(Captulo22)
virus de influenza utiliza un mecanismo singular para iniciar
la transcripcin en la que una endonucleasa viral rompe el
cap 5' de los mRNA y lo emplea como un preparador para
la transcripcin por medio de la transcriptasa viral. Se
generan seis mRNA monocistrnicos y se traducen en HA,
NA, NP Y las tres polimerasas (PBI, PB2 Y PA). El mRNA
para los genes de NS y M se une y cada uno origina dos
mRNA, que se trasladan a armazones distintos de lectura y
dan origen entonces a las protenas NSI, NS2, MI M2. La
HA y la NA son glucosiladas en el retculo endoplsmico
rugoso, recortadas en el aparato de Golgi y transportadas
hacia la superficie donde permanecen embebidas en la
membrana celular. Un requerimiento importante para la HA
es su desdoblamiento mediante proteasas de la clula hus-
ped a HAI y HA2, que permanecen unidas por enlaces de
disulfato; se requiere de dicho desdoblamiento para la pro-
duccin de virus infectante. Despus de la produccin y
ensamble de las protenas virales y el RNA, el virus sale de
la clula por gemacin de la membrana plasmtica.
Aunque todava no resulta claro cmo es que el virus
de la influenza mata a las clulas husped, estudios re-
cientes (78) han demostrado que las clulas de los tejidos
infectados con virus de la influenza pasan por apoptosis
(muerte celular programada). La importancia in vivo de la
apoptosis en la influenza permanece por determinarse.

Variacin antignica
La frecuenciade la variacin antignicaentre los virus de
influenzaes elevaday se producede dos maneras,deriva-
cin y cambio(123). La derivacinantignicaimplicacam-
bios antignicosmenoresen la HA, NA o ambas,mientras
que los cambiosantignicossuponenalteracionesantigni-
casde ordenmayor en la HA, NA o ambas.
Derivacin antignica
La derivacin antignica se debe a mutaciones de puntos en
los genes que codifican para las protenas de HA, NA o
ambas, y es reflejo de la seleccin de variantes en una
poblacin inmune. La derivacin antignica se ha definido
de manera sumamente refinada mediante virus de influen-
za de seres humanos, pero tambin se sabe que se produce
con las cepas aviares (12,73,82,97). Estos estudios han
sugerido que los virus aviares muestran menos derivacin
antignica que las cepas de mamferos; la razn no resulta
clara, pero puede incluir falta de presin inmunolgica en
aves de vida breve.
En la definicin de los mecanismos de la derivacin
antignica de las cepas humanas, se han definido cuatro
sitios antignicos en la estructura tridimensional de la he-
maglutinina H3 de un virus humano (188). Esto se bas en
datos de la frecuencia de variantes de ocurrencia natural y
variantes seleccionadas con anticuerpos monoclonales. En
esencia, una mutacin de un solo punto puede alterar la es-
tructura de la protena de superficie (HA o NA), y por tanto
sus propiedades antignicas, inmunitarias, o de ambos tipos,
originando una variante antignica.
Cambio antignico
La naturaleza segmentada del genoma viral (ocho segmen-
tos de RNA) permite que los segmentos se redistribuyan
cuando dos virus diferentes de influenza infectan una clula
generando en potencia 256 virus descendientes gentica-
mente distintos. Esta actividad se denomina redistribucin
gentica. La redistribucin gentica se demostr inicial-
mente con anlisis antignico de los virus producidos du-
rante infecciones mixtas (178). Los virus antignicos
redistribuidores, o sea aquellos con combinaciones de HA
y NA de los virus progenitores, se detectaron rpidamente
cuando una clula, embrin o husped susceptible fue in-
fectado con dos virus antignicamente distintos. Los inter-
cambios que se detectan por medio de anlisis antignico
implican slo los segmentos que codifican paralas protenas
de superficie NA y HA (antgenos); no obstante, sin duda
los intercambios genticos pueden implicar fines distintos a
aqullos. Adems, los virus de especies distintas tambin
intercambian genes fcilmente.
Se ha demostrado que se producen infecciones
mixtas con una frecuencia razonable en la naturaleza
(67). En tales casos, se han aislado dos o ms virus de
influenza antignicamente distintos de muestras cloacales
de patos silvestres. De manera experimental, la redis-
tribucin gentica se desarrolla cuando se afectan patos
con dos virus antignicamente distintos. Asi, no resulta
sorprendente que se hayan obtenido virus de patos con casi
toda combinacin posible de subtipos antignicos en la
naturaleza.
Irfluenza.603
Se sugiere la redistribucin gentica entre virus huma-
nos y aviares como mecanismo mediante el cual se originan
nuevas cepas pandmicas humanas (178). Por tanto, los
virus aviares pueden tener una funcin en los virus de
influenza en personas al aportar genes a las cepas humanas.
Propiedades biolgicas
La propiedad biolgica de patogenicidad de los virus de
influenza aviar es en extremo variable y no se puede predecir
con base al huspedde origen o subtipo antignico (HA) del
virus. Los virus aviares de los subtipos H5 y H7 se han
vinculado con enfermedad grave en pollos, pavos, patos y
golondrinas de mar; por ejemplo, pollo/Scotland/59
(H5N 1), pollo/Penn/83 (H5N2), pavo/Ontario/7732/66
(H5N6), golondrina/South Africa/61 (H5N3) y los virus de la
pesteaviar (H7N l Y H7N7) (6). Sin embargo, hay mltiples
ejemplos de aislamientos de virus H5 y H7 que no son
patgenos,por lo cual, la configuracin antignica por s sola
no determina la patogenicidad.
Como sucede con cualquier virus, la patogenicidad es
una propiedad de la interaccin entre el husped y el virus.
Un virus de influenza que es patgeno para una especie
aviar, no necesariamente ser patgeno para otra (9). Por
ejemplo, el virus pavo/Ontario/7732/66 es altamente pat-
geno (mortalidad de 100%) para pavos y pollos, y al mismo
tiempo no es patgeno (sin mortalidad) para otras especies,
como los patos (163). Es muy probable que el tropismo
tisular est implicado en su patogenicidad; por ejemplo, los
virus restringidos a las vas respiratorias o intestinales pro-
vocarn un problema patolgico sumamente distinto que un
virus que se vuelve sistmico y alcanza rganos vitales. La
base para el tropismo tisular an no se define, pero las
especificidades de receptor para el virus humano, equino y
aviar difieren (148, 149). Estudios llevados a cabo (127)
indican que mutaciones en el sitio de fijacin del receptor
de la HA viral pueden alterar la capacidad de los virus para
infectar a distintos huspedes. Parece posible que el reco-
nocimiento del receptor sea un factor importante, tanto en
la gama de huspedes,como en el tropismo tisular, as como
de la patogenicidad. Como an no se ha identificado algn
receptor celular para los virus de influenza, no est clara la
funcin desempeadapor las interacciones entre los virus y
el receptor en la enfermedad.
La base molecular de la patogenicidad no est total-
mente definida. Rott y Scholtissek (151) sugirieron que la
patogenicidad es polignica y puede disasociarse de la HA
y NA. Por otra parte, hay evidencia sustancial (179) de que
el gen de HA es en extremo significativo en la patogenici-
dad. La caracteristica que es en particular pertinente es la
capacidad de desdoblamiento de la HA (29, 179).
Como se mencion antes, los virus altamente patge-
nos poseen HA que se desdoblan fcilmente en diversas
clulas in vivo e in vitro. La capacidad de que las pro-
teasasen la clula del husped efecten este desdoblamiento
se considera importante para determinar el grado de repli-
cacin. Por ejemplo, los virus altamente patgeno s po-
seen HA que se desdobla en varias clulas diferentes de tal
modo que se produce virus infectante. Sin embargo, la HA
de los virus de influenza da patogenicidad de grado bajo a
moderado. 110se desdoblan tipicamente en muchas clulas,
604 Enfermedades de .las aves
de manera tal que no se desarrolla el virus infectante. Los
virus altamente patgenos tienen una serie de aminocidos
bsicos en la terminal carboxi de la HA 1, mientras
que aquellos avirulentos poseen un aminocido bsico sim-
ple en ese sitio. Parece probable que los aminocidos
bsicos estn implicados en el reconocimiento de la proteasa
y en el desdoblamiento de la HA de los virus de alta
patogenicidad.
Estudios llevados a cabo (89, 90, 91, 184) en virus
H5N2, tanto de baja patogenicidad como de alta patogeni-
cidad de pollos en Pensilvania, sugieren que todos los virus
de estegrupo tienen un sitio de secuencia de desdoblamiento
relacionado con los virus de alta patogenicidad; no obstante,
la HA de los aislamientos iniciales menos patgenos,-tena
un sitio de glucosilacin en la regin de desdoblamento, y
es posible que la presencia de esto haya bloqueado un
desdoblamiento eficiente. Una mutacin simple que elimin
ese sitio de glucosilacin, result en una cepa de alta pato-
genicdad. As, en este caso, la determinacin de la secuen-
cia alrededor del sitio de desdoblamiento de las HA
indicara la naturaleza peligrosa de esos virus particulares.
Estudios efectuados con otros virus H5 altamente patge-
nos, pavo/Ontario/7732/66 (137), mostraron que los cam-
bios en los epitopes neutralizantes en la HA modifican la
virulencia del virus; as, puede haber mecanismos distintos
mediante los cuales los cambios en la HA alteran el resul-
tado de la infeccin viral.
Adems de evaluar virus con relacin a su patogenici-
dad in vivo, los anlisis in vitro aportan informacin til para
evaluar la virulencia. Senne y colaboradores (161) han
comparado las actividades in vitro e in vivo de aislamientos
H5N2 de Pensilvania y determinaron que las inoculaciones
en pollos fueron inadecuadas para evaluar la virulencia de
esos virus. Como se mencion antes, el desdoblamiento
de la rotura de la HA es un marcador importante de los virus
altamente patgenos y ste se puede medir in vitro. La
capacidad que tienen los virus de influenza para producir
placas en clulas en cultivos de tejidos como de fibroblastos
de embrin de pollo (FEP) y clulas de riftn canino de
Madin-Darby (RCMD) en ausencia de tripsina, se correla-
ciona con la patogenicidad, puesto que indica que la HA de
esa cepa se desdobla fcilmente por medio de proteasas
celulares. En contraste, los virus de grado patognico bajo
a moderado, no pueden formar placas en ausencia de tripsi-
na puesto que la HA permanece sin desdoblarse. La adicin
de tripsina a las clulas permitir el desdoblamiento y la
formacin de placas (29). Los requerimientos de tripsina se
correlacionan bien con la patogenicidad; no obstante, hay
excepciones. Por ejemplo, puede haber poblaciones mix-
tas de virus y limitar la utilidad del procedimiento en la
prediccin de la patogenicidad de los aislamientos de in-
fluenza (30). En estudios recientes (136), se formaron pla-
cas con variantes altamente patgenas de pavo/Ont/7732/66
sin tripsina en FEP, pero necesitaron tripsina para formar
placas en RCMD. Esto sugiere que los FEP pueden ser ms
confiables para la evaluacin de este aspecto. Otra valora-
cin es el anlisis de! desdoblamiento de HA por medio de
radioinmunoprecipitacin de HA de clulas de cultivo de te-
jidos como lo han descrito Senne y colaboradores (161).
Las valoraciones in vivo e in vitro pueden identificar
una cepa altamente patgenatpica. Sin embargo, la presencia
(Captulo 22,1
de varios aminocidos bsicos en la terminal carboxi de
HA 1 es probablemente el indicador ms confiable de que el
virus tiene el potencial de ser altamente patgeno (179). As,
sta es la razn de la recomendacin (145) de que se
determine la secuencia en el sitio de desdoblamiento en la
HA para evaluar la patogenicidad de los aislamientos.
Garca y colaboradores, y Horimoto y colaboradores,
informaron que el cambio en la patogenicidad de los virus
de influenza aviar en Mxico, se acompa por la sustitu-
cin e insercin de seis bases adicionales, originando una
insercin de dos aminocidos en el sitio de desdoblamiento
HA (57- Rm
Resistencia a los agentes quimicos y fsicos
Los virus de influenza A aviar son virus con envoltura,
y por tanto, son relativamente sensibles a la inactivacin
por solventesde lpidos, tales como detergentes.La infectivi-
dad se destruye rpidamente con formalina, 3-propiolacto-
na, agentes oxidantes, cidos diluidos, ter, desoxicolato
de sodio, hidroxilamina, dodecilsulfato de sodio e iones de
amonio (55, 111). Los virus de la influenza aviar no estn
dotados de una estabilidad poco frecuente,yor lo cual no es
dificil la inactivacin de los propios virus. Estos se inactivan
con calor, extremos de pH, condiciones no isotnicas y
desecacin.
Situaciones de laboratorio
Los virus de influenza crecen generalmente en embriones
de pollo y son muy estables en el lquido alantoideo porque
la presencia de protenas protege alos virus. Lainfectividad,
as como las actividades hemoaglutinantes y de la neuroa-
minidasa de los virus originados en huevo puede persistir
durante varias semanasa 4 C. Sin embargo, para conservar
la infectividad por un periodo prolongado, se requiere al-
macenamiento a -70 C o liofilizacin. Debe mencionarse
que las actividades de HA y NA se pueden conservar aun
cuando el virus ya no sea infectante. Se han usado formalina
y 13 propiolactonaparaeliminar la infectividad, aunquese
retienen las actividades hemaglutinantes y de neuramini-
dasa. La inactivacin de estos virus en situaciones de labo-
ratorio puede lograrse con mltiples detergentes y desin-
fectantes (como desinfectantes fenlicos o hipoclorito de
sodio) comunes.
Situaciones de campo
En la situacin de campo, los virus de influenza muchas
veces se liberan mediante secreciones nasales y heces de
aves infectadas, por lo cual los virus estn protegidos por la
presencia de material orgnico. Esto aumenta de manera
considerable su resistencia a la inactivacin. Un paso ini-
cial consiste en calentar el edificio a altas temperaturas
durante varios das con el fin de inactivar al virus. Entonces,
se remueve el material orgnico, incluyendo excremento,
seguido de la limpieza de las superficies con detergente. Los
locales pueden descontaminarse entonces, con calor, solu-
cin de hipoclorito de sodio, formalina, o One-Stroke Envi-
ronR para descontaminar (54,60).
El estircol altamente contaminado representa un pro-
blema especial en los esfuerzos por controlar la influenza
(52, 60). El material de cama y el estircol pueden eliminarse

enterrndose, apilarse para su descomposicin y cubrirse
con material plstico o mezclndolo con tierra con un azJ1dn.
Debe enfatizarse que los virus de influenza pueden sobre-
vivir durante periodos prolongados en el ambiente, en par-
ticular en condiciones frescas y hmedas. Para ejemplificar
esto, pudo recuperarse el virus infeccioso de estircollqui-
do, 105 das despus de la despoblacin durante el brote en
invierno de influenza en pollos en Pensilvania (52). La
intectividad persisti en materia fecal durante un periodo
tan prolongado como de 30 a 35 das a 4 C y durante 7 das
a 20 C (23, 180). Se han recuperado virus de influenza de
agua de lagos y estanques en los cuales haba concentracio-
nes grandes de aves acuticas, pero no despusde que stas
se haban ido, lo cual sugiere que los virus no se inactivan
fcilmente en el ambiente pero es posible que no sobrevi-
van por mucho tiempo (68). Durante los brotes de enferme-
dad en aves domsticas, es frecuente la recuperacin del
virus de bebederos contaminados por secreciones y heces,
pero se desconoce cunto tiempo pueden sobrevivir los
virus en esas reas.
Clasificacin de la cepa
La clasificacin de las cepas de virus de influenza aviar se
basaen el subtipo de HA y NA. En la actualidad existen (15)
hemaglutininas y 9 neuraminidasas, las cuales se han iden-
tificado en varias combinaciones en aislamientos aviares.
Para identificar la HA y NA de un virus, se somete el
aislamiento a pruebas de inhibicin de la hemaglutinacin
(IH) e inhibicin de la neuraminidasa (IN), con el uso de un
panel de antisueros especficos para los distintos subtipos.
Estos procedimientos se han descrito en detalle en un ma-
nual del Centers lor Diseases Control, Concepts and Pro-
cedures lor Laboratory-Based Influenza Surveillance (36)
y por Kendal (95).
La comparacin del virus que pertenecen al mismo
subtipo se logra a menudo con la utilizacin de suero
posinfeccin de pollos y urones y anticuerpos monoclona-
les. El empleo de anticuerpos monoclonales ha permitido
comparaciones ms detalladas de virus relacionados que se
presentan en la misma especie, o en especies distintas. Por
ejemplo, se han utilizado anticuerpos monoclonales contra
la hemaglutinina HI de los virus HINl presente en pavos y
cerdos para establecer el valor de relacin antignica de sus
hemaglutininas (12, 73). Las comparaciones de los virus con
estos reactivos se logran tpicamente con HI, ELISA o
neutralizacin, o todas estas pruebas. Se proporciona infor-
macin adicional en cuanto a la clasificacin en Identifica-
cin del virus.
Sistemas de husped de laboratorio
Embriones de pollo
Todas las cepas de los virus de influenza aviar proliferan
con rapidez en embriones de pollo de 9 a 11 das de edad,
haciendo que este mtodo sea el que ms se utiliza univer-
salmente. Los virus que proliferan en nmeros elevados en
el huevo tienen una hemaglutinina desdoblada. Se propor-
ciona informacin adicional en la seccin de Aislamiento
e identificacin del patgeno causal. El cultivo de los virus
de influenza en huevos, tambin se usa en la produccin de
IY!/luenza.605
vacunasy para la preparacin de grandes cantidades de virus
para estudios del laboratorio.
Cultivos de clulas
Los virus de influenza aviar se replican en un nmero
limitado de cultivos celulares; los FEP son los que se usan
con mayor frecuencia en los cultivos primarios, mientras
que la ms empleada es la lnea celular continua de RCMD.
Pocos virus de influenza proliferarn y formarn placas en
cultivos de clulas, a menos que se agregue tripsina a la capa
superior de agar para romper la molcula de HA para la
produccin de virus infectante. La utilizacin de tripsina en
el medio de cultivo permite valoraciones de placa con
muchas cepas en FEP o RCMD.
Animales de laboratorio
Los pollos, pavos y patos han sido las especies ms usadas
para los estudios de laboratorio, puesto que han sido las es-
pecies infectadas con mayor frecuencia en condiciones na-
turales. En general, debido a la considerable variacin entre
las especies, es aconsejable emplear el husped aviar natu-
ral, de preferencia de la misma edad y especie para los
estudios de laboratorio. Los virus aviares tambin replican
en varios mamferos inoculados de manera experimental,
como hurones, gatos, cricetos, ratones, monos, minks y
cerdos (98).
Patogenicidad
Hay una amplia gama de patogenicidad entre los virus de la
influenza aviar. Las infecciones con estos virus tal vez no
sean aparentes u ocasionen enfermedades que varian de
grado leve, sindromes transitorios hasta 100% de morbili-
dad, mortalidad o ambas cosas. Los signos de enfermedad
pueden ser evidentes como respiratorios, entricos o repro-
ductivos, y pueden variar con el virus, la especie, la edad,
infecciones intercurrentes, ambiente y estado inmunitario
del husped.
Considerando la gran cantidad de virus de influenza
que se han aislado de especies aviares, el nmero conocido
de cepas altamente patgenas es extraordinariamente pe-
queo; sin embargo, hay un nmero considerable de virus
clasificados como de grado patgeno bajo a moderado. El
mtodo para detectar estas cepas se ha descrito en Cla-
sificacin. Los virus aislados de aves acuticas silvestres
tpicamente no son patgenos, en especial para las espe-
cies de las que se aislaron.
Hay mltiples situaciones en las cuales los virus de
influenza ocasionan una morbilidad y mortalidad de grado
muy manifiesto en condiciones de campo, y sin embargo,
parecen no provocar enfermedad en aves inoculadas de
manera experimental. Estudios de Toshiro y colaboradores
(170) han sugerido que infecciones bacterianas concu-
rrentes tienen una funcin importante en la enfermedad
relacionada con los virus de influenza de patogenicidad de
grado bajo o moderado. Esto podra suceder debido a que
las bacterias generan enzimas capaces de desdoblar la HA
de estos virus influenza de virulencia baja o moderada,
permitindoles replicar y propagarse en un mayor grado en
ese husped. Esta es una explicacin interesante de la capa-
cidad que tienen algunas cepas para ocasionar problemas
606 . Enfermedades de las aves
patolgicossignificativos en el campo, pero no en aves
inoculadasde maneraexperimental.
. PATOGNESISy EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
Muchas especies aviares, domsticas o silvestres, pueden
infectarse con virus de influenza que pueden o no ser fuente
de enfermedad. Se han aislado ms virus de influenza de
patos que de cualquier otra especie. Otras especies de aves
de las cuales se han aislado virus incluyen gallina de Guinea,
gansos domsticos, codorniz (Coturnixjaponica), faisanes,
perdices, estorninos asiticos, paserinas, psitcidas (peri-
quitos de Australia, pericos y gorriones),. gaviotas, aves de
playas y aves marinas.
Entre las especies aviares domsticas, los pavos han
sido los ms frecuentemente implicados en brotes de la
enfermedad influenza, mientras que los pollos lo han sido
con menor frecuencia.
Se han aislado virus de influenza A, muy relacionados
antignica y genticamente con virus aviares, de dos brotes
de enfermedad en focas (Phoca vitulina) en EVA (73). Las
focas infectadas padecieron neumonia y se provoc una
morbilidad y mortalidad significativas. Durante los estudios
en focas infectadas en el laboratorio, un individuo desarroll
conjuntivitis a causa del virus de foca, A/foca/Mass/l/80
(H7N7); varios trabajadores del campo han experimentado
el mismo problema (182). La infeccin se limit a conjun-
tivitis y se alivi sin alguna secuela. Se han producido dos
informes de aislamientos de virus de influenza de ballenas
muy vinculados con virus aviares (76); an no se sabe si
estos virus estn implicados en algn proceso patolgico
en estos animales.
En EVA,. se han detectado durante el ltimo decenio
virus HINI que se alojan tpicamente en cerdos. Las com-
paraciones antignicas y genticas de estos virus (12, 13,
73, 157) indican que los virus de los pavos estn muy
relacionados con los que circulan de manera continua en
cerdos y, por tanto, son de origen porcino. Se ha sugerido
que los virus de los cerdos los introdujeron ya sea por
contacto directo o indirecto con cerdos o de personas infec-
tadas con estos virus.
Scholtissek y Naylor (156) han hecho la interesante
sugerencia de que los cerdos representan un vaso mezcla-
dor para los virus de especies aviares y de mamiferos. Por
tanto,el contactoestrechoentreestosgrupos,como el
cultivo concomitante de peces, patos y cerdos, puede faci-
litar la emergencia de cepas nuevas. Virus de influenza aviar
tambin han sido causantes de brotes de enfermedad en
minks (49, 101).
Pueden infectarse de manera experimental cerdos, hu-
rones, gatos, minks, monos y seres humanos (26, 71, 98)
con virus originados de especies aviares.
Transmisin y portadores
Las avesinfectadasexcretanvirus de las vasrespiratorias,
conjuntiva y heces; por tanto, las formas probablesde
transmisinincluyen tanto contactodirecto entre avesin-
(Captulo22)
fectadas y susceptibles como contacto indirecto, abarcando
aerosol (gotitas) o exposicin a fomites contaminados con
virus. Como las aves infectadas pueden excretar concentra-
ciones elevadas de virus en sus heces, la propagacin se
logra con facilidad mediante prcticamente cualquier cosa
contaminada con material fecal, por ejemplo, aves y mam-
feros, alimentos, agua, equipo, abastos, jaulas, ropa, ve-
hculos de entrega, insectos, etctera. Por tanto, los virus se
transportan con facilidad a otras zonas por medio de perso-
nas y equipo compartido por servicios de apoyo, aves vivas
en jaula en venta.
Alexander (5) categoriz las fuentes de introduccin
primaria de infeccin para aves domsticas como: 1) otras
especies de aves domsticas, 2) aves exticas cautivas, 3)
aves silvestres y 4) otros animales. En la categora 1 hay
ejemplos de propagacin de una especie domstica a otra en
la misma granja o en granjas adyacentes, por ejemplo, patos
a pollos o de pavos a pollos, gallina de Guinea y faisanes.
Es probable que la mayor parte se deba a transmisin
mecnica de la manera descrita antes. En la categora 2,
aunque el potencial de esta propagacin parece ser real, no
se conocen introducciones de virus de influenza hacia las
aves domsticas por aves exticas en jaula, como se ha
observado para el virus de la enfermedad de Newcastle.
La categora 3 es una fuente de infeccin considerada
comnmente en aves domsticas, por ejemplo, aves silves-
tres, en particular las aves acuticas migratorias. Hay evi-
dencia circunstancial sustancial para considerar como causa
a las aves silvestres de la introduccin de influenza en
parvadas de aves domsticas. Por ejemplo, los pavos y las
aves acuticas migratorias muchas veces estn relaciona-
das parcial y temporalmente. Estudios efectuados en
Minesota (62, 87) han indicado que los virus de influenza
sepresentanen los pavos de maneraconcurrentecon la llegada
de aves migratoras. Si se considera la elevada frecuencia de
virus de influenza en las heces de los patos, estas fuentes
deberan permanecer siendo sospechosas.Adems, las he-
ces introducidas en los abastos de agua pueden servir como
fuente de virus para la transmisin fecal-oral a otras aves.
En el brote de Pensilvania, los estudios de vigilancia
(77, 132) demostraron que muchos virus, incluyendo un
aislamiento H5N2 no patgeno estaban presentes en aves
silvestres en el rea. No obstante, no hubo evidencia de que
las aves silvestres estuvieran diseminando virus altamente
patgeno. Adems, estudios experimentales (190) han mos-
trado que los patos y las gaviotas son huspedespobres para
este virus. No se puede excluir la posibilidad de que aves
silvestres estn implicadas en la introduccin inicial. Du-
rante el brote reciente en pavos en Irlanda, que implic a la
cepa altamente patgena pavo/Ireland/1378/83 (H5N8) se
aisl un virus del mismo subtipo de patos domsticos sanos
en una granja adyacente (121). Estudios genticos (92)
sealaron que estos virus estaban relacionados de manera
estrecha y replicaron en pavos y pollos, pero slo provoca-
roll enfermedad en pollos. Los estudios de vigilancia (121)
sugirieron que el brote inicial en patos domsticos puede
haber sucedido por medio de contacto con aves silvestres.
Aunque gran parte de la evidencia implica a las aves sil-
vestrescomo una fuente circunstancial, es suficiente para ver
a estas aves como una fuente real. Se han considerado
importantes tambin a las aves silvestres de los problemas

de influenza en focas, ya que stasy dichas aves comparten
a menudo hbitats.
En la categora 4, hay evidencia de que los pavos se
pueden infectar con virus de cerdos; resulta dificil estimar
con qu frecuencia se puede producir. Como se indic antes
se han detectado virus de origen porcino en pavos, los
cuales se supone los cerdos transmitieron a los pavos, ya sea
mecnicamente o por personas infectadas con el virus.
Hay una amplia evidencia de transmisin horizontal de
virus de influenza, pero poca evidencia de que los virus se
puedan transmitir verticalmente. No obstante, debe sea-
larse que los virus pueden estar presentes dentro o en la
superficie de huevos cuando la gallina est infectada, como
se demuestra por el aislamiento de virus de H5N2 de huevos
de gallina durante el brote de Pensilvania (35). Despus de
la infeccin experimental de gallinas con el virus H5N2
de Pensilvania, casi todos los huevos puestos durante los
das posinfeccin 3 y 4 contenan virus (23).
Las vas experimentales de exposicin en las cuales
se tiene xito incluyen aerosol, intranasal, intrainusal,
intratraqueal, oral, conjuntival, intramuscular, intraperito-
neal, intracaudal en el saco areo, intravenosa, cloacal y
administracin intracraneal de los virus.
Periodo de incubacin
Los periodos de incubacin para las distintas enfermedades
ocasionadas por estos virus varan de tan breves como de
unas cuantas horas hasta tres das en aves individuales y
hasta 14 das en una parvada. El periodo de incubacin
depende de la dosis de virus, la va de exposicin, las
especies expuestas y la capacidad para detectar signos cl-
nicos.
Signos
Los signos de la enfermedad son en extremo variables y
dependen de la especie afectada, edad, sexo, infecciones
concomitantes, virus, factores ambientales, etctera. Los
signos pueden reflejar anormalidades respiratorias, en-
tricas, reproductivas o del sistema nervioso. Los signos
informados con mayor frecuencia comprenden notable
depresin, disminucin en la actividad; menos ingestin de observar en los senos,caracterizadascomo inflamacin cata-
alimento y emaciacin; aumento de cloquera en las gallinas
y baja de la produccin de huevo; signos respiratorios de
grado leve a intenso que comprenden tos, estornudos, ester-
tores y lagrimeo excesivo; acurrucamiento; plumas eriza-
das; edema de cabeza y cara; cianosis de la piel sin plumas,
trastornos nerviosos y diarrea. Cualquiera de estos signos se
puede producir solo o en varias combinaciones.
En algunos casos, la enfermedad es rpidamente
fulminante y se encuentran las aves muertas sin signos
previos. Algunos virus ocasionan enfermedades graves en
una especie e infecciones inaparentes en otras, en con-
diciones experimentales. De manera similar, virus que son
idnticos antignicamente pueden tener caractersticas bio- embargo, se han descrito una diversidad de alteraciones
lgicas muy peculiares, uno puede producir una enfermedad
grave en una especie dada y una infeccin inaparente en
otra (9, 163). En la situacin reciente de los virus H5N8
en pavos y patos en Irlanda (121), hubo problemas de
enfermedad significativos en los pavos y ninguno en patos;
lf?/luenza 60:
as que la especie implicada es muy significativa. En todos
los casos, excepto en el caso de la mortalidad masiva entre
golondrinas de mar comunes (27), las infecciones con virus
de influenza en aves silvestres han sido inaparentes sin
signos evidentes de enfermedad.
En el brote de pollos en Pensilvania (1,47), hubo al
principio una enfermedad respiratoria aguda con aumento
en mortalidad y declinacin en la produccin de huevo. Sin
embargo, cuando el virus se volvi altamente patgeno,
hubo otros problemas, incluyendo una mortalidad alta (50
a 89%), declinaciones significativas en el consumo de ali-
mento yagua, y produccin de huevo. Los signos respira-
torios fueron menos sobresalientes, pero las aves se
encontraban intensamente deprimidas y algunas tenan tem-
blores y posiciones poco comunes de la cabeza.
Morbilidad y mortalidad
Los ndices de mortalidad y morbilidad son tan variables
como los signos y dependen de la especie y el virus,
as como de la edad, ambiente e infecciones concurrentes.
La observacin ms frecuente es una de alta morbilidad y
baja mortalidad. Los ndices de morbilidad en general estn
mal definidos, en parte debido al tamao muy grande de
parvadas afectadas a los signos mal definidos de enferme-
dad en muchos de los brotes. Por otra parte, en el caso del
virus de alta patogenicidad, la morbilidad y la mortalidad
pueden alcanzar 100%.
lesiones macroscpicas
Las lesiones macroscpicas que se observan en varias espe-
cies av\ares han sido en extremo variadas en lo referente a
su localizacin e intensidad, dependiendo en mucho en la
especie y en la patogenicidad del virus infectante. Las
lesiones macroscpicas que se han descrito en general son
de observaciones en pollos y pavos con infecciones natura-
les o experimentales (46). Hay pocas descripciones de le-
siones en golondrinas de mar, patos domsticos, codornices
criadas en jaulas, perdices y faisanes.
En muchos casos hay pocas lesiones notables debido
a que la enfermedad es leve. Las lesiones leves se pueden
rral, fibrinosa, serofibrinosa, mucopurulenta o caseosa.
Puede haber edema de la mucosa traqueal con un exudado
que varia de seroso a caseoso.Los sacosareos pueden estar
engrosadosy pueden tener un exudado fibrinoso o caseoso.
Puede observarse peritonitis catarral a fibrinosa y peritoni-
tis por huevo. La enteritis catarral o fibrinosa se puede
manifestar en el ciego o intestino o ambos sitios, en especial
en pavos. Pueden encontrarse exudados en el oviducto de
aves ponedoras.
En el caso de virus altamente patgeno puede no haber
lesiones notables ya que las aves mueren muy rpidamente
antes de que se desarrollen lesiones macroscpicas. Sin
congestivas, hemorrgicas, transudativas y necrobiticas
(figura 22-2) con virus de alta patogenicidad como el virus
de la pesteaviar (H7N7), golondrina de mar/S.A./61 (H5N3),
pollo/Scotland/59 (H5Nl), pavo/Ontario/7732/66 (H5N9),
pavo/Ontario/6213/65 (H5N 1) y pollo/Pensilvania/83
608 . Enfermedades de las aves
(H5N2). Con estos virus, las alteraciones iniciales pueden
incluir edema de la cabeza con hinchazn de senos; y
barbillas y crestas cianticas, congestionadas y hemorrgi-
casoTambin se puede observar congestin y hemorragia en
las piernas. Al progresar la enfermedad, las lesiones internas
varan de maneraconsiderable.Frecuentemente,seobservaron
focos necrticos en el hgado, bazo, riones y pulmones en
pollos infectados de manera experimental con el virus de la
peste aviar (85), pero no se observaron lesiones similares en
golondrinas de mar que padecieron infeccin con golondri-
na de mar/S.A./61 (153). Las lesiones congestivas hemo-
rrgicas fueron comunes en aves infectadas con cepas
patgenas, pavo/Ontario/7732/66 y pavo/Ontario/6213/65
(105, 106, 129, 130, 152). Ya se han descrito con detalle
(46) las lesiones observadas en algunos brotes individuales.
Las lesiones macroscpicas en pollos en el brote de
Pensilvania, descritas por Acland y colaboradores (1), se
caracterizaron por hinchazn intensa de las crestas y barbi-
llas, con edema periorbitario. Las lesiones de las crestas
fueron muy notables, variando de vesculas e hinchazn y
cianosis intensa, equimosis y necrosis franca. A veces haba
hinchazn de las patas con decoloracin equimtica. Las
lesiones viscerales incluyeron hemorragias petequiales en
diversas superficies serosas y mucosas, en particular en la
superficie mucosa del proventrculo cerca de la unin con
el ventrculo. El pncreas frecuentemente tuvo reas de
manchas de color amarillo claro y rojo oscuro a lo largo
de su extensin. En algunas aves, las lesiones macroscpi-
cas se limitaron a deshidratacin. Las lesiones fueron muy
parecidas a las descritas por Stubbs y Beaudette para la peste
aviar en el decenio de 1920 (169).
No todas las cepas altamente patgenas originan las
mismas lesiones macroscpicas. Van Campen y colabora-
dores (173) infectaron pollos con el virus pavo/Ontario/
7732/66 (H5N9) y demostraron que este virus ocasiona
intensa destruccin del tejido linfoide como es evidente
macroscpicamente por el aspecto moteado del bazo. Sin
embargo, las infecciones naturales y experimentales de
pollos con otras cepas virulentas, como la golondrina
de mar/S.A./ 61 y pollo/Penn/83 no provoc necrosis linfoide.
Se desconocenlas basespara las diferencias en estos virus.
Cuando se examinan aves para observar lesiones ma-
croscpicas, es importante considerar que la infeccin con
el virus de la influenza puede estar acompaada con afecta-
cin bacteriana por lo cual las lesiones pueden reflejar los
efectos tanto de los virus como de las bacterias.
Histopatologa
Las descripciones histopatolgicas de la infeccin por
influenza aviar se han limitado principalmente a los padeci-
mientos con enfermedad franca intensa y cambios macros-
cpicos obvios, que implican virus altamente patgenos.
La peste aviar clsica, como la describieron en 1926
(59), estabacaracterizadapor edema,hiperemia, hemorragias
y focos de manguitos linfoides perivasculares, principal-
mente en el miocardio, bazo, pulmones, encfalo, barbillas
y en menor grado, hgado y rin. Se presentabadegenera-
cin y necrosis parenquimatosa en el bazo, hgado y rin.
Las lesiones enceflicas (53, 158) comprendan focos de
necrosis, manguitos linfoides perivasculares, focos gliales,
(Captulo 22)
proliferacin vascular y alteraciones neuronales. Los pollos
que mueren despus de la inoculacin intravenosa del virus
de peste aviar altamente virulento, tienen edema, hiperemia
y hemorragias generalizadas, y ademsfocos de necrosis en
el bazo, hgado, pulmones, rin, intestino y pncreas,
en orden decreciente de frecuencia (85). Las lesiones ence-
flicas fueron similares a las descritas antes (53, 158).
Las alteraciones histolgicas ocasionadas por otro vi-
rus de influenza altamente patgeno en diversas especies,
en particular pollos y pavos, tienen algunas semejanzas, as
como diferencias, a las originadas por los virus de la peste
aviar.
En los pollos inoculados con golondrina de mar/S.A./
61 (H5N3) (28), se observaron focos de necrosis e infiltra-
cin linfoide en el bazo, miocardio, encfalo, ojos, msculos
oculares, cresta y musculosqueltico. Las lesiones esplni-
cas fueron principalmente proliferacin de clulas reticu-
lares en la pulpa roja acompaadas por acumulacin de
heterfilos. Tambin fueron evidentes miocarditis intensas
con reas focales de msculo necrtico. A pesar de ttu-
los elevados de virus, no hubo lesiones en los pulmones
(ni signos respiratorios). Despus de 5 o 6 das se desarrollo
una encefalitis difusa tanto en el cerebro como en el cerebelo,
caracterizadapor manguitos parivascularesgeneralizadoscon
clulas mononucleares, necrosis de neuronas, edema y ce-
lularidad difusa y algunas hemorragias. En contraste a las
lesiones extensas observadas con golondrina de mar/
S.A./61, las lesiones en pollos infectados con otro virus
altamente patgeno, pollo/Scot/59 (H5N 1), resultaron mu-
cho menos intensas. Las caractersticas entre las lesiones
provocadas por estos dos virus fueron el grado de afectacin
cardiaca, enceflica, ocular y cutnea, que fueron menos
intensos o estuvieron ausentescon pollo/Scot/59.
Una de las lesiones ms notables observadas en pa-
vos infectados con pavo/Ont/6213/66 (H5N 1) o pavo/Ont/
7732/66 (H5N9), fue pancreatitis con necrosis extensa de
clulas acinosas (130, 152). Se manifestaron alteraciones
degenerativas y necrticas en otros rganos, incluyendo al
hgado, encfalo y meninges, miocardio y tejidos cutneos
(104, 130). Se han descrito en detalle necrosis miocrdica
progresiva y miocarditis acompaada por alteraciones de
Figura 22-2. Lesiones relacionadas con infeccin experi-
mental en pollos Leghorn blanca (LB) o White Rock (WR),
con virus de influenza aviar altamente patgena (AP). A a o.
Lesiones en pollos adultos LB, de 47 a 59 semanas de edad
expuestos a virus de influenza AP A/pollo/NJ/12 508/86 (H5
N2), por las vas intranasal/intratraqueal. A. Necrosis multi-
focal y hemorragia de la cresta y barbillas siete das posin-
feccin (OPI). (Brugh) B. Edema, necrosis y hemorragia
graves de cresta y barbillas, siete OPIo (Brugh.) C. Neumona
medial ventral bilateral con edema, tres OPIo (Brugh.) o. He-
morragias petequiales en grasa epicrdica, 4 OPIo (Brugh.)
E a H. Exposicin intranasal (IN) o intravenosa (IV) de pollos
inmaduros a virus AP A/pollo/Quertaro/14 588-660/95
(H5N2). E. Necrosis grave de cresta y barbillas en un LB de
12 semanas, exposicin IN, cuatro OPIo (Swayne.) G. Hemo-
rragias subcutneas graves de las patas en un WR de cuatro
semanas de edad, exposicin lB, cuatro OPIo (Swayne.)
H. Hemorragias petequiales alrededor de los conductos de
la regin proventricular glandular, en un LB de 16 semanas,
exposicin IN, cuatro OPIo (Swayne.)
610 . Enfermedades de las aves
grado muy manifiesto en la ultraestructura miocrdica
(116). Estas alteraciones coincidieron con concentraciones
altas del virus en el tejido miocrdico, las concentra-
ciones mximas de transaminasa glutamina-oxalactica y
deshidrogenasa lctica en el suero y arritmias cardiacas.
Resende (146) describi deplecin necrtica de centros
linfoides en pavos infectados con pavo/Ont/7732/66. Estu-
dios recientes (173) indican que el pavo/Ont/7732/66
tambin origina necrosis linfoide intensa en pollos inocula-
dos de manera experimental; dicha necrosis fue evidente en
clulas linfoides presentes en el bazo, timo, bolsa, tracto
intestinal y pulmn. La caracteristica sobresaliente en estas
aves fue la necrosis de ganglios linfoides presentes en la
lmina propia de los bronquiolos, mientras que el epitelio
de las vas respiratorias se mantuvo relativamente preserva-
do y no hubo evidencia de enfermedad respiratoria.
El examen histopatolgico de los pollos infectados
naturalmente durante el brote de Pensilvania lo describieron
muy bien Acland y colaboradores (1). Estos autores defi-
nieron l8s principales caractersticas microscpicas como
una cefalitis difusa no supurativa de grado leve a intenso;
pancreatitisnecrotizante,difusa de grado muy leve a intenso; y
miocitis necrotizante subaguda de grado muy leve a intenso,
que afecta mltiples msculos esquelticos y ms in-
tensa en los msculos oculares externos y en los msculos
de las piernas. Tambin observaron que las lesiones micros-
cpicas fueron ms intensas en pol1os de engorda que en
gallinas ponedoras; las probables explicaciones incluyen la
edad, la lnea del ave, la patogenicidad del virus o la etapa
de la enfermedad.
Ha habido pocos exmenes de tejidos de aves silves-
tres, tales como patos, que se infectan por virus de influenza,
pero desarrol1antpicamente la enfermedad. Cooley y cola-
boradores (40) describieron lesiones neumnicas en patos
silvestres infectados de manera experimental con el virus
altamente patgeno pavo/Ont/7732/66. Esa lesin se pecu-
liariz por infiltracin rpida de linfocitos y macrfagos. No
hubo signos clnicos evidentes en estas aves que fueran
sugestivos de que, aunque sanos en apariencia, los patos
pudieran experimentar daos en las vas respiratorias duran-
te la infeccin. Estudios experimentales (lID) sugieren
efectos reproductvos y de crecimiento en los patos. En la
actualidad no se dispone de informes de lesiones o enferme-
dad caracteristica en aves acuticas infectadas de manera
natural, por lo cual se desconoce si esto sucede durante la
infeccin que se desarrolla de manera natural.
En resumen, las lesiones ocasionadas por cuando me-
nos seis virus de influenza considerados como altamente
patgenos, comparten ciertas semejanzaspero tienen algu-
nas caracferisticas distintvas. Por ejemplo, las necrosis
linfoides focales mltiples fueron tpicas de la infeccin con
pavo/Ont/7732/66, pero no con pavo/Ont/6213/66 ni po-
110/Penn/83,mientras que la necrosis pancretica fue una
lesin notable con los ltimos dos virus. La miocarditis, segn
se describe con la infeccin por gaviota de mar/S.A./61,
no se observ en la infeccin con pol1o/Scot/59,pero se hall
con las infecciones cQnpavo/Ont/7732/66 y pol1o/ Penn/83.
Se observaron lesiries en el msculo esqueltico, junto
con lesiones en el encfalo y en la cresta, en aves infecta-
das con pollo/Penn/83 o gaviota de mar/S.A./6l, pero la
infeccin con gaviota de mar/S.A./61 no ocasion lesio-
(Captulo22)
nes pancreticas.An no se comprendela base de estas
diferencias.
DIAGNSTICO
El diagnstico de la infeccin con el virus A de I~ influenza,
se demuestra de manera concluyente por medio del aisla-
miento e identificacin del virus, pero la deteccin de
anticuerpo s al virus es una herramienta diagnstica indi-
recta muy valiosa. Puesto que los sntomas clnicos pueden
variar de manera muy notable, se considera como presunti-
vo el diagnstico clnico, excepto en una epizootia.
Aislamiento e identificacin
del patgeno causal
Frecuentemente se recuperan virus de la trquea, la cloa-
ca o ambos sitios de aves tanto vivas como muertas, ya
que los virus se replican tpicamente en las vas respiratorias
e intestinal, ambas. Los tejidos, secreciones o excreciones
de estas vas son apropiados para el aislamiento del virus.
En el caso de infecciones sistmicas provocadas por vi-
rus altamente patgenos, prcticamente todo rgano puede
generar virus debido a las altas concentraciones de viremia.
Pueden emplearse hisopos de algodn seco, dacrn o
alginato de tamaos variados para frotar la trquea, la cloaca
o ambas estructuras. Puede usarse un hisopo nasofarngeo
para colectar materiales de la trquea y de la cloaca de
animales muy pequeos. Los hisopos deben colocarse en un
medio de transporte estril (1 a 2 mL), que contenga con-
centraciones elevadas de antibiticos para reducir el creci-
miento bacteriano. Los rganos pueden obtenerse y
colocarse en tubos o bolsas estriles de material plstico. En
el examen de rganos para buscar virus, debe hacerse es-
fuerzos para obtener y almacenar rganos internos de los
tejidos de las vas respiratorias e intestinales por separado,
ya que el aislamiento viral a partir de rganos internos, que
es generalmente una indicacin de propagacin sistmica,
se vincula ms a menudo con los virus altamente patgenos.
Si pueden probarse las muestras para aislamiento de
virus en 48 horas despus de la obtencin, pueden con-
servarse a 4 C; no obstante,si las muestrasdeben retenerse
por un tiempo adicional, se recomienda almacenamiento
a -70 c. De ordinario, no se recomienda congelamiento a
-20 c, pero resulta satisfactorio el almacenamiento en ni-
trgeno lquido o con hielo seco. Antes del procesamiento,
los tejidos pueden molerse para formar una suspensin a
10% del medio de transporte y clarificarse por medio de
centrifugacin de baja velocidad.
Los mtodos para aislamiento e identificacin de los
virus de influenza los han descrito en detalle (19, 36,133).
Los embriones de pollo se usan con mucha frecuencia para
el aislamiento de virus, ya que los virus de influenza aviar
proliferan muy bien en ellos. Los embriones de pollo de 10
a 11 das de edad se inoculan va cavidad alantoica con
alrededor de 0.1 a 0.2 mL de muestra. Para aumentar la
probabilidad de crecimiento del virus, pueden emplearse
las vas tanto alantoica como amnitica en el mismo huevo.~

La muerte de embriones inoculados dentro del plazo
de 24 horas posterior a la inoculacin suele ser el resul-
tado de contaminacin bacteriana y dichos huevos deben
descartarse. Algunos virus pueden proliferar rpidamente
y matar a los embriones hacia las 48 horas; no obstante, en
la mayor parte de los casos los embriones no morirn.
Despus de 72 horas, o al morir, se deben retirar los huevos
de la incubadora, enfriarse y obtener lquidos alantoi-
deos. La replicacin viral se comprueba por medio de acti-
vidad hemaglutinante sobre eritrocitos de pollo en el lquido
alantoideo.
En general, si hay virus en las muestras, habr una
proliferacin suficiente durante el primer pase como
para producir hemaglutinacin. Si no se detecta actividad
hemaglutinante puede inyectarse una muestra de los
lquidos obtenidos del huevo en huevos (segundo pase) y
repetirse el procedimiento. Sin embargo, los pases repe-
tidos de muestras son laboriosos y aumentan el riesgo de
contaminacin en el laboratorio; por tanto, deben tomarse en
consideracin estas preocupaciones cuando se usan pases
mltiples.
El almacenamiento de virus a largo plazo debe efec-
tuarse a -70 C. La liofilizacin de los virus tambin es
apropiada para almacenamiento a largo plazo; sin embargo,
esos lotes deben probarse peridicamente para asegurar su
infectividad.
Identificacin viral
Se emplean mtodos estndar para probar los lquidos de los
huevos para detectar la posible presencia de actividad he-
maglutinante con la utilizacin de eritrocitos de pollo
con macrotcnicas o microtcnicas (19, 36, 133). Para la
identificacin del virus se usa liquido alantoideo positivo
para hemaglutinacin.
Es importante determinar si la actividad hemaglutinan-
te detectada en el liquido alantoideo se debe al virus de
influenza o a otros virus hemaglutinantes, tales como para-
mixovirus como el NOV. Por tanto, el aislamiento se com-
prueba mediante pruebas de IH contra antisuero de
enfermedad de Newcastle. Si es negativa, el virus se prue-
ba entonces para la posible presencia de NP tipo A para
establecer que existe el virus de influenza A. La NP especi-
fica para tipo o la matriz proteinica pueden detectarse por
medio de la prueba de inmunodifusin doble (18, 44) o la
prueba de hemlisis radial simple (44). Ms recientemente,
se ha mostrado la utilidad del empleo de anticuerpos mono-
clonales que reaccionan con la nucleoproteina (NO) o la
matriz proteinica (MP) en la identificacin de estos antige-
nos en ELISA (176).
El siguiente paso en el procedimiento de identificacin
es para determinar el subtipo antignico de los antigenos de
superficie HA y NA. El HA se reconoce en la prueba de lH
(36) con el uso de un panel de antisuerospreparadoscontra las
14 hemaglutininas distintas. La tipificacin se facilita con
el empleo de antisuero contra el HA aislado o contra virus
redistribuidos con NA irrelevantes; esto ayuda a evitar la
inhibicin entrica a causa de anticuerpos contra la NA (95).
Un virus de influenza con una nueva HA, no se detectaria
en las pruebas que utilizan antisueros a subtipos conocidos
de HA. Por tanto. es importante Que se emplee un procedi-
Influenza. 611
miento para establecer que el agente hemaglutinante desco-
nocido es un virus de influenza, de ordinario con pruebas
para antgenos especficos del tipo (NP o MP), como se
describi arriba.
El subtipo NA suele identificarse por valoraciones NI
con antisuero preparado contra las nueve neuramini-
dasas conocidas (36, 133). Se ha desarrollado una valo-
racin micro-NI (175) para ayudar al procesamiento de
grandes nmeros de aislamientos y economizar reactivos y
manejo, as que a menudo la prueba de IN es la primera que
se aplica a un cultivo.
Si los laboratorios no estn familiarizados con las
tcnicas o no tienen los antisueros necesarios, puede lograr-
se la identificacin final en laboratorios de referencia desig-
nados para influenza estatales, federales en EVA o de la
Organizacin Mundial de la Salud.
Serologa
Se usan pruebas serolgicas para demostrar la presencia de
anticuerpo s, que ya puedan detectarse a los 7 a 10 das luego
de la infeccin. Se emplean varias tcnicas para la vigilancia
y el diagnstico serolgicos. Las ms utilizadas son la
prueba de IH para detectar anticuerpos contra la HA y
la inmunodifusin doble para detectar anticuerpos contra la
NP. Otras pruebas serolgicas (18, 19,44,98, 133) para
detectar anticuerpos incluyen la neutralizacin del virus,
fijacin del complemento (por lo general no satisfactoria
para el suero aviar), la inhibicin de neuroaminidasa y la
hemlisis radial simple. Ms recientemente, se han desarro-
llado pruebas de ELISA para detectar anticuerpo s contra el
virus aviar (119, 166). En los programas de vigilancia
serolgica, muchas veces se utiliza una prueba para la
deteccin del anticuerpo antiNP, ya que detecta anticuerpos
contra un antgeno de reactividad cruzada compartido por
todos los virus de influenza A.
En las valoraciones serolgicas es importante tener
conciencia de que existe una variacin considerable en la
respuesta inmunitaria entre las diversas especies de aves.
Por ejemplo, los anticuerpos contra la NP son por lo comn
notables en pavos y en faisanes, pero pueden no detectarse
en patos que se sabeque han sido infectados (163). Adems,
pueden inducirse anticuerpos en patos, as como en otras
especies, pero no se detectan en pruebas de IH convencio-
nales practicadas con virus intactos (96, 114).
En el caso de las aves, la deteccin de los anticuer-
pos hacia la nucleoprotena HA o NA del virus de la
influenza indica infeccin reciente. Con el fin de probar que
el virus de la influenza es el que origina el problema de la
enfermedad actual, es importante que se obtengan sueros de
aves enfermas de manera aguda y de aves convalecientes.
La muestra de suero en fase aguda se consigue a partir de
aves afectadastan pronto como es posible despusdel inicio
de la enfermedad. Una muestra de suero de fase convale-
ciente debe obtenerse de 14 a 28 das despusdel inicio (79).
Se emplean muestras pares de suero agudo y convaleciente
para comparar las concentraciones de anticuerpos antes y
despus de la infeccin. Por ejemplo, los sueros pueden
sometersea pruebas en valoraciones de IH para anticuerpos
contra un virus sospechosoy un incremento de cuatro veces
el ttulo de anticuerpos en un suero convaleciente sera~
612 Enfermedades de las aves
indicador de infeccin muy reciente con ese virus particular
de influenza. El suero debe conservarsecongelado (-20 C)
hastala prueba. Puede agregarsecido sdico (0.01%) como
un conservador.
Los sueros de muchas especies contienen inhibidores
inespecfitos que pueden interferir con la especificidad de
la IH y de otras pruebas. Como estos inhibidores son en
especial activos contra ciertos virus, representaun problema
muy prctico en las pruebas serolgicas y en la identifica-
cin de virus. Por tanto, deben tratarse los sueros para
reducir o destruir esta actividad, aunque debe reconocerse
que estos tratamientos pueden disminuir las concentraciones
de anticuerpos especficos. Los dos tratamientos usadoscon
mayor frecuencia para estos inhibidores han sido la enzima
destructora de receptor (RDE, del ingls, receptor-destroying
enzyme),y el peryodato de potasio (36,44). Adems, de los
inhibidores inespecficosde lahemaglutinacin, los sueros de
otras aves, tales como pavo y ganso, pueden ocasionaraglu-
tinacin de los eritrocitos de pollo empleados en la prueba
IH. Esto puede enmascarar la baja actividad de la IH. Esta
actividad hemaglutinante puede retirarse mediante pretrata-
miento del suero con eritrocitos de pollo (128). Este problema
puedeevitarse algunasvecescon la utilizacin de eritrocitos en
la prueba de IH de la misma especieque la del suero sujeto a
prueba.
Deteccin directa
En la actualidad no se practica de manera regular la demos-
tracin directa del virus de influenza o de las protenas
virales en muestras de animales. Sin embargo, se han usado
tcnicas de inmunofluorescencia para el diagnstico r-
pido de influenza en seres humanos (3, 65, 113, 117). Skee-
les y colaboradores (162) describieron el e,!l1pleode pruebas
de anticuerpos fluorescentes para la deteccin rpida del
virus de la influenza aviar y muestras de tejido durante
el brote de Pensilvania y Kodihalli y colaboradores (102)
describieron una prueba ELlSA con captura de antgeno
para detectar antgenos virales en muestras. Actualmente,
los anticuerpos monoclonales estn demostrando ser muy
tiles para localizar antgeno viral en tejidos por medio de
la tincin con inmunoperoxidasa (173) Y pruebas de gen
radiomarcado para hibridizacin in situ pueden localizar
clulas implicadas en replicacin viral en tejidos de aves
infectadas (174). An no se aplican estas pruebas en situa-
ciones prcticas; no obstante, su uso en el futuro es una
consideracin realista.
Diagnstico diferencial
Debido al amplio espectro de signos y lesiones comunica-
dos con infecciones por virus de influenza aviar en distintas
especies, el diagnstico definitivo debe establecerse por
medio de mtodos viro lgicos y serolgicos. Otras infec-
ciones que deben considerarse en el diagnstico diferencial
incluyen las ocasionadas por el virus NDV y otros parami-
xovirus, clamidia, micoplasma y otras bacterias. Se han
observado connmente infecciones concurrentes con virus
de influenza y micoplasma y otras bacterias (46).
(Captulo22)
TRATAMIENTO
En la actualidad, no existe algn tratamiento especifico
prctico para las infecciones por virus de la influenza aviar.
El clorhidrato de amantadina y el clorhidrato de rimantadina
son eficaces en la profilaxia de las infecciones por influen-
za humana (43). Tambin se sabeque la amantadina resulta
eficaz contra la infeccin con virus de influenza A en
codornices (45), pavos (107) y pollos (24, 183). Los resul-
tados de estos estudios son parecidos en varios aspectos.
Rinaldi emple amantadina para el tratamiento de la infec-
cin en una gran parvada de codorniz japonesa en Italia y
el ndice de mortalidad se redujo en alrededor de 50%, sin
embargo, el ndice de infeccin no se afect. De manera
similar, la intensidad de la enfermedad ocasionada por el
pavo/Ont/7732/66, en condiciones experimentales, se redu-
jo en grado muy manifiesto cuando se trat a los pavos con
clorhidrato de amantadina. En estudios recientes en pollos
(24, 183), la administracin de amantadina y rimantadina
en el agua de beber redujo la mortalidad; no obstante, las
aves permanecieron infectadas y dispersando virus. Ade-
ms, hubo una emergencia rpida de virus resistentes a la
amantadina que mat gallinas que recibieron el frmaco.
La amantadina estuvo presente en el suero, msculo e hga-
do de las aves tratadas. Despus del retiro del frmaco, las
concentraciones sricas y tisulares cayeron a prcticamente
hasta cero en un plazo de 24 horas; no obstante, se conserv
la concentracin en la clara y yema de los huevos durante
cuando menos tres das. En el momento actual, este frmaco
no est aprobado para usarse en aves para consumo.
Todos los dems tratamientos utilizados, han sido de la
naturaleza de sostn para aliviar el problema respiratorio.
Se ha utilizado tratamiento con antibiticos para reducir
los efectos de infecciones concurrentes por micoplasma y
bacterias.
PREVENCiN Y CONTROL
Los mtodos para la prevencin y el control de la infeccin
por el virus de la influenza se centran en la prevencin de
la induccin inicial del virus y el control de su propagacin
si se ha introducido. Un aspecto critico para lograr este
objetivo de prevencin y control es la educacin en la
industria avcola referente a cmo se introducen los virus,
cmo se propagan y cmo pueden prevenirse estos sucesos.
Prevencin
La fuente ms probable de virus para las aves son otras aves
infectadas, as los medios bsicos para la prevencin de
la infeccin en aves domsticas con virus de influenza es la
separacin de aves susceptibles de aves infectadas y de
sus secreciones y excreciones. La bioseguridad, al igual
que en cualquier otra enfermedad infecciosa, debe ser la
primera lnea de defensa (vase capitulo 1). Puede haber
transmisin cuando aves susceptibles e infectadas estn en
contacto cercanoo cuando el material infeccioso de las aves

infectadas se introduce en el ambiente de aves susceptibles.
Estas introducciones se efectan por medio de conta-
minacin de equipo, zapatos y ropa, vehculos, equipo de
inseminacin, alimentos, agua, etctera. La presencia del vi-
rus en el material fecal es un medio probable para movimientos
del virus a travs de equipo y gente. Otra consideracin es
que no debe haber contacto con aves recuperadas, debido
a que no se ha definido claramente la duracin del tiempo
durante el cual esparcen virus.
El reservorio de virus de influenza en aves silvestres
debe considerarse como una fuente potencial para aves do-
msticas, en particular aqullas en reasabiertas, por lo cual
resulta importante reducir el contacto entre estos dos grupos.
Los cerdos pueden actuar como una fuente de virus para
pavos con transmisin mecnica del virus o por medio de
personas o cerdos infectados (72).
Control
En el caso de los brotes de influenza en aves, que implican
a virus de baja a alta patogenicidad, los esfuerzos se han cen-
trado en contener el problema de la enfermedad original.
Los brotes en Pensilvania durante 1983 a 1984 y en Mxico
en 1994 a 1995, demuestran que los virus de la influenza
aviar aparentemente no patgenos, tienen el potencial de
desarrollar virulencia. En ambos casos, emergi una in-
fluenza altamente patgena luego de que un virus H5 no
patgeno circul durante varios meses en parvadas de aves.
Esto ilustra la necesidad de respuestas rpidas para los
brotes leves de influenza. Los pasos ms importantes para
prevenir varios brotes de influenza altamente patgena son
la prevencin y el control de los brotes de influenza leve.
En EUA no existe un programa uniforme de control
para la influenza aviar no patgena, ya que cada estadotoma
un enfoque ligeramente diferente. Los programas de control
en Minesota (60, 141) y Pensilvania (31), proporcionan
informacin acerca de las medidas que se han utilizado
con xito para manejar los problemas de influenza. Se han
descrito las recomendaciones y responsabilidades para con-
tener los brotes de influenza (52).
Poss y colaboradores (141) han informado de un pro-
grama de la industria para el control de la influenza aviar
leve en Minesota, el cual incluye educacin, prevencin de
exposicin, vigilancia, informes y una respuesta responsa-
ble. Una vez que se detecta la enfermedad, debe haber una
respuesta apropiada y ya que la enfermedad no es predeci-
ble, la respuesta debe ser rpida y completa. Antes del
aislamiento del virus y de la determinacin de su patogeni-
cidad, deben aplicarse vigorosas medidas de control en el
lugar. Si se determina que un virus es altamente patgeno,
podria pasar hasta cuatro semanas desde la enfermedad
inicial, para que se declarara una urgencia gubernamental,
asi que resultan criticamente importantes los esfuerzos de la
industria para controlar el brote inicial.
Primero, debe controlarse cada brote de influenza antes
de que se pueda erradicar a la enfermedad. Debido a que son
graves las sancioneseconmicas por la influenza, los progra-
masde control no deben castigar adicionalmente a los produc-
tores. El primer paso en la respuesta Minesota, es el
aislamiento voluntario de la parvada por el productor, con
el fin de prevenir la transmisin hacia otras parvadas. La~
Influenza. 613
segunda parte consiste en el mercadeo ordenado. Gran parte
de la diseminacin de los virus de la influenza, a partir de
una parvada infectada, sucede durante las dos primeras
semanas de la infeccin. Por lo general, a las cuatro se-
manas luego del inicio de la infeccin, no se puede detectaral
virus. Resulta adecuadala venta ordenada y a tiempo de las
aves o de los huevos.
La tercera parte de la respuesta es el registro de los
cambios en la parvada. Despus de que se infecta la ltima
parvada en una granja, ha sido posible, con un retardo de
cuatro semanas,regresar a las aves a la granja, manejar por
separado a las parvadas y prevenir la infeccin en las
parvadas recin llegadas. Este enfoque requiere de cierta
cantidad de refinamiento y mucho de dedicacin, pero es
posible eliminar a la influenza sin una despoblacin total de
las instalaciones. Esto es importante para un productor,
debido a que el costo de la despoblacin de una granja
multiedad con influenza leve, es aproximadamente el doble
del costo directo de las prdidas por la enfermedad.
El virus de la influenza se excreta tanto por las vas res-
piratorias como por las digestivas. De este modo, dentro de
una nave es probable que la transmisin de ave a ave sea por
medio de aerosol y heces. Parece ser que la gallinaza es la
fuente ms probable de transmisin de parvada hacia parvada,
Todos los mtodos para controlar la diseminacin de la
influenza se basan en la prevencin de la contaminacin y
en el control del movimiento de personas y equipo (60). Las
personas que tienen contacto directo con las aves o su
excremento, han sido la causade gran parte de la transmisin
de enfermedades entre nave o instalaciones. El equipo que
se encuentraen contacto directo con las aves, no debe trasla-
darse de granja en granja y resulta importante evitar que el
rea de trfico cerca de la nave se contamine con excremento.
Con los virus de influenza altamente patgenos, como
el pollo/Penn/83, se utilizan procedimientos gubernamenta-
les de erradicacin (cuarentena, sacrificio, desecho y lim-
pieza). La decisin para erradicar se fundamenta en un
control del brote con xito, la naturaleza y extensin del
problema y en las propiedades biolgicas del virus. Durante
el esfuerzo de erradicacin en Pensilvania durante 1983 a
1984 se sacrificaron ms de 17 millones de aves; resultaron
bsicas las zonas de cuarentena para evitar la diseminacin
y para complementar la erradicacin. La vigilancia epide-
miolgica que requera personal de campo y apoyo de
laboratorio (134, 135) result critica para detectar nuevos
brotes y contenerlos. En Pensilvania, los esfuerzos de vigi-
lancia revelaron que los mercados de aves vivas resultaron
ser el origen del virus, y tuvo que eliminarse esta fuente as
como las granjas infectadas (58).
La autoridad legal para conducir un programa de ur-
gencia con fines de la erradicacin de una enfermedad, se
comparte entre el estado y el gobierno federal, siendo el
primero responsable de la regulacin de la cuarentena in-
traestatal, mientras que el gobierno federal lo es de las
regulaciones interestatales e internacionales.
Vacunas
Se han utilizado las vacunasde virus de influenm inactivados
en una variedad de especies y se encuentra bien docu-
mentada su eficacia para aliviar los signos clnicos y la
mortalidad. Las aves resultan susceptibles a la infeccin con
614 . Enfermedades de las aves
virus de la influenza y que pertenezcan a cualquiera de los
15 subtipos de HA y no existe ninguna manera para predecir
su exposicin en particular a cualquiera. No resulta prctica
la vacunacin preventiva contra todos los subtipos posibles.
Por otro lado, una vez que se ha desarrollado el brote y
que se ha identificado el subtipo del virus, la vacunacin
puede ser una herramienta valiosa (64).
Beard (20) ha estudiado las consideraciones que influ-
yen en la decisin acerca de la vacunacin contra la influen-
za. En el caso de los diversos brotes oyiginados por virus
con patogenicidad baja a moderada,a los productores se les ha
permitido que utilicen vacunas inactivadas. En esta situa-
cin, la limitacin de la vacunacin es que se impide la
vigilancia serolgica y de que puede desarrollarse la infec-
cin viral y persistir en ausenciade enfermedad.Para contra-
rrestar esto, deben colocarse aves centinelas no vacunadasen
las parvadas vacunadas. Las pruebas peridicas en estas
aves para la presencia de anticuerpos al virus de la influenza,
podran determinar si la parvada ha estado expuestaal virus.
Las parvadas vacunadasno pueden considerarsecomo libres
del virus de la influenza, sino que el uso de la vacunareducede
manera tpica la cantidad de virus diseminados en aves
vacunadas y desafiadas experimentalmente, reduciendo por
tanto la diseminacin potencial del virus a otras aves(64). As,
puede identificarse a las parvadas vacunadasy vigilarlas por
la presencia de influenza aviar hasta la venta. Se ha sugerido
que el uso controlado y cuidadosode las vacunasen un brote de
influenza aviar leve, puede retardar y reducir la oportunidad
de la emergencia de un virus altamente patgeno (177); no
obstante, no existe evidencia que apoye esta posiblidad.
En EVA, actualmente no existen vacunas de influenza
totalmente autorizadas, aunque se utilizan vacunas de auto-
rizacin limitada, particularmente en pavos (64" 115). Nu-
merosos estudos experimentales (8, 11, 14,32,33,34,88,
167, 168, 183, 189), han demostrado que las vacunas de
virus inactivado monovalentes y polivalentes con adyuvan-
tes, son capacesde inducir anticuerpos y aportar proteccin
contra la mortalidad, morblidad y declinacin en la produc-
cin de huevo. Tambin debe observarse que al desafio,
estas aves se infectan a menudo y excretan virus aunque no
muestren signos de la enfermedad. Tales vacunas podrian
reducir de manera potencial la gravedad de la enfermedad
y la diseminacin del virus en situaciones de campo, pero
no se eliminaria al virus de la poblacn. Debido a esto, y a
que el objetivo ha sido la erradicacin de influenza aviar
altamente patgena, en EVA se ha prohbido la vacunacin.
Hoy en da, se encuentran en evaluacin otros enfoques
diferentes al uso de vacunas de virus inactivado; Murphy y
Kendall (122) han discutido varios de ellos. Se ha aplicado
el uso de ngenieria gentica para aislar genes HA, en
particular H5 y H7 Y colocarlos en vectores virales como el
virus de la viruela aviar (25, 171), virus vaccinia (37,42),
REFERENCIAS
1 Acland, H.M., L.A. Silverman-Bachin, and R.J. Eck-
roade. 1984. Lesions in broiler and layer chickens in an
outbreakofhighly pathogenicavianinfluenzavirus infection.
Vet PathoI21:S64-S69.
2. Air, G.M. 1981.Sequencerelationshipsamongthe hemag-
(Captulo22)
baculovirus (103) Y retrovirus (81). Otro enfoque consiste
en inocular directamente el DNA en los pollos (56, 147).
Estos enfoques diferentes se han utilizado con xito para
inmunizar y proteger aves. De este modo, existen de manera
clara oportunidades para desarrollar una variedad de vacu-
nas eficaces; el debate (20), se centra en la participacin que
deben tener en controlar los virus de influenza de diversa
patogenicidad en diferentes poblaciones de aves domsticas
y en distintas~onas geogrficas.
Una aplicacin interesante de los virus de influenza
aviar, ha sido su aprovechamiento como donadores de genes
para elaborar vacunas vivas atenuadaspara uso potencial en
seres humanos (124). No se conoce todava si se emplea-
rn estas vacunas.
Con baseen la multitud de virus de influenza A en aves,
pareceprobableque el futuro, como en el pasado,incluirn pro-
blemasde enfermedadaviar que involucran virus de influenza.
FUNCiN DE LAS ESPECIES A VIARES
EN LA INFLUENZA DE MAMFEROS
Los virus de influenza aviar pueden tener una funcin en la
evolucin de nuevas cepas humanas mediante la contribu-
cin de genes virales a las cepas humanas a travs de
redistribucin gentica (178). La evidencia antignica y
gentica apoya la sugerencia de que el gen de hemaglutinina
en el virus, es causante de la pandemia humana que se
origin en 1968 de un virus circulante en patos. En general,
no se produce transmisin directa de virus entre aves y seres
humanos. El aislamiento de focas que ocasion conjuntivitis
en un trabajador de laboratorio demostr que un virus similar
a los virus aviares result infeccioso para mamferos, inclu-
yendo al ser humano. Adems, hay evidencia sugestiva de
que virus H 1N 1 presentes en cerdos, pavos y patos, pueden
estar implicados en la transmisin entre especies (73), de
modo tal que puede concebirse que una conexin porcina-
aviar-humana tenga importancia en salud pblica. En infec-
ciones experimentales en seres humanos, se ha observado
que algunos virus de influenza aviar se replican a un gra-
do limitado (26). Por tanto, la evidencia sugiere que los
virus de influenza aviar tienen potencial de infectar mam-
feros, incluyendo al ser humano. Por otra parte, no hay
comunicaciones de virus aviares que originen brotes de
enfermedad en poblaciones humanas; por tanto, el potencial
de preocupacin por la salud pblica se basa principalmente
en evidencia circunstancial y no en hechos reales. Aunque
el intercambio entre especiesde estos virus puede muy bien
ser un suceso infrecuente, no debe excluirse el potencial de
transmisin entre especies. .
glutinin genes of 12 subtypes of influenza A virus. Proc Natl
Acad Sci USA 78:7639-7643.
3. AI-Attar, M., K Nielsen, and W.R. Mitchell. 1981. The
application ofthe soluble antigen fluorescent antibody test for
the diagnosis ofavian influenza. CanJ Comp Med45:140-146.

4. Alexander, O.J. 1981. Isolation of influenza A viruses from
exotic birds in Great Britain. In R.A. Bankowski (ed.). Pro-
ceedings of the First Intemational Symposium on Avian In-
fluenza. Carter Composition Corp., Richmond, VA, pp. 79-92.
5. Alexander, O.J. 1982. Avian Influenza: Recent develop-
ments. Vet Bull 52:341-359.
6. Alexander, O.J. 1987. Criteria tor the definition of patho-
genicity of avian influenza viruses. In Proceedings of the
Second International Symposium on Avian Influenza. United
States Animal Health Association, Athens, GA, pp. 228-245.
7. Alexander, O.J., and R.E. Gough. 1986. Isolations ofavian
influenza virus from birds in Great Britain. Vet Rec I 18:537-538.
8. Alexander, O.J. and G. Parsons. 1980. Protection of chick-
ens against challenge with virulent influenza A viruses of
Hav5 subtype conferred by prior infection with influenza A
viruses ofHswl subtype. Arch Viro! 66:265-269.
9. Alexander, O.J., G.Parsons, and R.J. Manvell. 1986. Ex-
perimental assessment of the pathogenicity of eight avian
influenza A viruses of H5 subtype tor chickens, turkeys,
ducks and quail. Avian PathoI15:647-662.
lO. Alexander, O.J., T.M. Murphy, and M.S. McNulty. 1987.
Avian influenza in the British Isles during 1981 to 1985. In
Proceedings ofthe Second International Symposium on Avian
Influenza. United States Animal Health Association, Athens,
GA, pp. 70-78.
11. Allan, W.H., C.R. Madeley, and A.P. Kendal. 1971. Studies
with avian influenza A viruses: Cross protection experiments
in chickens. J Gen ViroI12:79-84.
12. Austin, F.J. and R.G. Webster. 1986. Antigenic mapping of
an avian HI influenza virus hemagglutinin and interrelation-
ships ofHI viruses trom humans, pigs and birds. J Gen Virol
67:983-992.
13. Aymard, M., A.R. Oouglas, M. Fontaine, J.M. Gourreau,
C. Kaiser, J. Million and J.J. Skehel. 1985. Antigenic
characterization of influenza A (H 1NI) viruses recently iso-
lated from pigs and turkeys in France. Bull WHO 63:537-542.
14. Bahl, A.K, and B.S. Pomeroy. 1977. Efficacy of avian
influenza oil-emulsion vaccine in breeder turkeys. J Am Vet
MedAssoc 171:1105.
15. Baker, A.T., J.N. Varghese, W.G. Laver, G.M. Air, and
P.M. Colman. 1987. Three-dimensional structure of neu-
raminidase of subtype N9 from an avian influenza virus.
Proteins 2:111-117.
16. Bankowski, R.A. 1981. Introduction and objectives of the
symposium. In R.A. Bankowski (ed.). Proceedings ofthe First
International Symposium on Avian Influenza. Carter Compo-
sition Corp., Richmond, VA, pp. vi-xiv.
17. Bean, W.J., y Kawaoka, J.M. Wood, J.E. Pearson, and
R.G. Webster. 1985. Characterization ofvirulent and aviru-
lent NChickelvPennsylvania/83 influenza A viruses: Poten-
tial role of detective interfering RNAs in nature. J Virol
53:151-160.
18. Beard, C.W. 1970. Avian influenza antibody detection by
immunoditTusion. Bull WHO 42:779-785.
19. Beard, C.W. 1980. Isolation and Identification of Avian
Pathogens. In S.B. Hitchner. C.H. Domerrnuth, H.G. Pur-
chase, and J.E. Williams (eds.). Am Assoc Avian Pathol,
Kennett Square, PA, pp. 67-69.
20. Beard, C.W. 1987. To vaccinate or not to vaccinate. In
Proceedings ofthe Second International Symposium on Avian
Influenza. United States Animal Health Association, Athens,
GA, 258-263.
21. Beard, C.W., and B.C. Easterday. 1973. A turkey/Ore-
gon/71, an avirulent influenza isolate with the hemagglutinin
offowl plague virus. Avian Dis 17:173-181.
22. Beard C. W., and O.H. Helfer. 1972. Isolation oftwo turkey
influenza viruses in Oregon. Avian Dis 16: 1133-1136.
23. Beard, C.W., M. Brugh, and O. C. Johnson.1984. Labora-
Influenza. 615
tory studies with tlle Pennsylvania avian influenza viruses
(H5N2). Proc 88t11Meet US Anim Health Assoc, pp. 462-
473.
24. Beard. C.W.. M. Brugh. and R.G. Webster.1987. Emergence
of amantadine-resistant H5N2 avian influerlZa virus during a
simulated layerflock treatnlentprogram. Avian Dis31:533-537.
25. Beard. C.W.. W.M. Schnitzlein. and D.N. Tripathy. 1991.
Protection of chickens against highly pathogenic avian influ-
enza virus (H5N2) by recombinant towlpox viruses. Avian
Dis 35:356-359.
26. Beare. A.S. 1982. Personal communication.
27. Becker. W.B. 1966.The isolation and classification oftem virus:
Influenza virus Ntern/South Atnca/1961. J Hyg 64:309-320.
28. Becker. W.B.. and C.J. Uys.1967. Experimental infection of
chickens with influenza A/tern/South Africa/1961 and
chicken/Scotland/1959 viruses. J Comp PathoI77:159-165.
29. Bosch. F.X.. W. Garten. H.-D. Klenk. and R. Rott. 1981.
Proteolytic cleavage ofinfluenza virus haemagglutinins: Pri-
mary structure of the connecting peptide between HA I and
HA2 determines proteolytic cleavability and pathogenicity of
avian influenza viruses. Virology 113:725-735.
30. Brugh. M. 1987. Highly Pathogenic virus recovered from
mildly or non-pathogenic H4N8 and H5N2 avian influenza
virus isolates. In Proceedings of the Second International
Symposium on Avian Influenza. United States Animal Health
Association, Athens, GA, pp. 309-313.
31. Brugh. M. and D.C. Johnson. 1987. Epidemiology of Avian
Influenza in Domestic Poultry. In Proceedings afilie Second
International Symposium on Avian Influenza. United States
Animal Health Association, Athens, GA, pp. 177-186.
32. Brugh. M.. and ".D. Stone.1987.lmmunizationofchickens
against influenza with hemagglutinin-specific ("5) oil emul-
sion vaccine. In Proceedings of fue Second International
Symposium on Avian Influenza. United States Animal Health
Association, Athens, GA, pp. 283-292.
33. Brugh. M.. C.W. Beard. and ".D. Stone.1979.lmmuniza-
tion of chickens and turkeys against avian influenza with
monovalent and polyvalent oil emulsion vaccines. Am J Vet
Res 40:165-169.
34. Butterfield. W.K. and c.". Campbell. 1979. Vaccination of
chickens with influenza Nturkey/Oregon/7 I virus and immu-
nity challenge exposure to five strains of fowl plague virus.
Vet MicrobioI4:101-107.
35. Cappucci. D.T.. D.C. Johnson. M. Brugh. T.M. Smith. C.F.
Jackson.J.E. Pearson. D.A. Senne. 1985.lsolation ofavian
influenza virus (subtype H5N2) from chicken eggs during a
natural outbreak. Avian Dis 29:1195-1200.
36. Centers for Disease Control. 1982. Concepts and Proce-
dures for Laboratory 8ased Influenza Surveillance. Centers
tor Disease Control, United States Department of Health and
Human Services, Washington, DC.
37. Chambers. T.. Y. Kawaoka, and R.G. Webster. 1988. Pro-
tection ofchickens from lethal influenza intection by vaccinia
expressed hemagglutinin. Virology 167:414-421.
38. Choppin. P.W.. and R.W. Compans. 1975. The structure of
influenza virus. In E.D. Kilbourne (ed.). The Influenza Vi-
ruses and Influenza. Academic Press, New York, pp. 15-47.
39. Colman. P.M.. J.N. Varghese. and W.G. Laver. 1983.
Structure ofthe catalytic and antigenic sites in influenza virus
neuraminidase. Nature 303:41-44.
40. Cooley. J.. ". Van Campen. M.S. Philpott. B.C. Easter-
day and V.S. "inshaw. 1989. Pathologicallesions in the
lungs of ducks intected with influenza A viruses. Vet Pathol
26:1-5.
41. Cross. G.M. 1987. Thestatus of avian influenza in poultry in
Australia. In Proceedings afilie Second International Sympo-
sium on Avian Influenza. United States Animal Health Asso-
ciation. Atllens. GA. DO.96-103.
616 . E1:Ifermedadesde las aves
42. De, B.K., M.W. Shaw, P.A. Rota, M.W. Harmon, J.J.
Esposito, R. Rott, N.J. COI and A.P. Kendal. 1988. Protec-
tion against virulent H5 avian influenza virus intection in
chickens by an inactivated vaccine produced with recombi-
nant vaccinia virus. Vaccine 6:257-261.
43. Dolin, R., R.C. Reichman, H.P. Madore, R. Maynard, P.N.
Linton and J. Webber-Jones. 1982. A controlled trial of
amantadine and rimantadine in fue prophylaxis of influenza
A intection. N Engl J Med 307:580-584.
44. Dowdle, W.R., and G.C. Schild. 1975. Laboratory propaga-
tion ofhuman influenza viruses, experimental host range, and
isolation trom clinical materiaJs. In E.D. Kilbourne (ed.). The
Influenza Viruses and Influenza. Academic Press, New York,
pp. 243-268.
45. Easterday, B.C. 1975. Animal influenza. In E.D. Kilbourne
(ed.). The Influenza Viruses and Influenza. Academic Press,
New York, pp. 449-481.
46. Easterday, B.C. and C. W. Beard. 1984. Avian Influenza. In
M.S. Hotstad, H.J. Bames, B.W. Calnek, W.M. Reid, and
H.W. Yoder (eds.). Diseases of Poultry, 8th ed. lowa State
University Press, Ames, lA, pp. 482-496.
47. Eckroade, R.J., and L.A. Silverman-Bachin. 1987. Avian
influenza in Pennsylvania: The beginning. In Proceedingsofthe
Second International Symposium on Avian Influenza. United
States Animal Health Association, Athens, GA, pp. 22-32.
48. Eckroade, R.J., L.A. Silverman, and H.M. Acland. 1984.
Avian influenza in Pennsylvania. Proc 33rd West Poult Dis
Cont: pp. 1-2.
49. Englund, L. and B. Klingeborn. 1986. Avian influenza A
virus causing an outbreak of contagious interstitial pneumonia
in mink. Acta Vet Scand 27:497-504.
50. Fang, R., W. Min Jou, D. Huylebroeck, R. Devos and W.
Fiers. 1981. Complete structure of A/Duck/Ukraine/63 influ-
enza hemagglutinin gene: Animal virus as progenitor ofhu-
man H3 Hong Kong 1968 influenza hemagglutinin. Cell
25:315-323.
51. Fenner, F., P.A. Bachmann, E.P.J. Gibbs, F.A. Murphy,
M.J. Studdert, D.O. White (eds.). 1987. Veterinary Virol-
ogy. Academic Press, Orlando, FL, pp. 473-484.
52. Fichtner, G.J. 1987. The Pennsylvania/Virginia experience
in eradication of avian influenza (H5N2). In Proceedings of
the Second International Symposium on Avian Influenza.
United States Animal Health Association, Athens, GA, pp.
33-38.
53. FindIay,G.M.,R.D.MacKenzieandR.0.Stern.1937. The
histopathology of t'owl pestoJ Pathol Bacteriol 45:589-596.
54. Foreign Animal Disease Report.1987. Approved Disinfec-
tants. United States Department of Agriculture, Washington,
DC, p. 143.
55. Franklin, R.M., and E. Wecker. 1959. Inactivation of some
animal viruses by hydroxylamine and the structure of ri-
bonucleic acid. Nature 84:343-345.
56. Fynan, E.P., R.G. Webster, D. H. Fuller, J.R. Haynes, J.C.
Santoro, and H.L. Robinson. 1993. DNA vaccines: Protec-
tive immunizations by parenteral, mucosal and gene-gun in-
oculations. Proc Natl Acad Sci USA 90:11,478-11,482.
57. Garcia, M.J.M. Crawford, J. W. Latimer, E. Rivera-Cruz,
and M.L. Perdue.1996. Heterogenicity in the hemagglutinin
gene and emergence of the highly pathogenic phenotype
among recent H5N2 avian influenza viruses from Mexico. J
Gen Viro! 77: (in press).
58. Garnett, W. H. 1987. Status of avian influenza in poultry:
1981-1986. In Proceedings ofthe Second International Sym-
posium on Avian Influenza. United States Animal Health
Association, Athens, GA, pp. 61-66.
59. Gerlach, F. and J. Michalka. 1926. Ueber die in Jahre 1925
in Oesterreich beobachtete Gefluegelpest. Dtsch Tfieraerztl
Wochen~chr 34:R97-902
(Captulo22)
60. Halvorson, O.A. 1987. Avian influenza: A Minnesota coop-
erative control programo In Proceedings ofthe Second Inter-
national Symposium on Avian Influenza. United States
Animal Health Association, Athens, GA, pp. 327-336.
61. Halvorson, O.A., O. Karunakaran, and J.A. Newman.
1980. Avian influenza in caged laying chickens. Avian Dis
288-294.
62. Halvorson, O.A., O. Karunakaran, O. Senne, C. Zelle-
her, C. Bailey, A. Abraham, V. Hinshaw, and J. New-
man.1983;. Epizootiology ofavian influenza-simultaneous
monitoring of sentinel ducks and turkeys in Minnesota.
Avian Dis 27:77-85.
63. Halvorson, O.A., C.J. Kelleher, O.A. Senne. 1985. Epi-
zootiology of avian influenza: EtTect of season on incidence
in sentinel ducks and domestic turkeys in Minnesota. Appl
Environ Microbiol49: 914-919.
64. Halvorson, O.A., O. Karunakaran, A.S. Abraham, J.A.
Newman, V. Sivanandan, and P.E. Poss. 1987. Efficacy of
vaccine in the control of avian influenza. In Proceedings
of the Second International Symposium on Avian Influenza.
United States Animal Health Association, Athens. GA. pp.
264-270.
65. Hers, J.F.P. 1962. Fluorescent antibody technique in respira-
tory viral disease. Am Rev Respir Dis 88:316-332.
66. Hinshaw, V.S. 1987. The nature ofavian influenza in migra-
tory waterfowl, including interspecies transmission. In Pro-
ceedings of fue Second International Symposium on Avian
Influenza. United States Animal Health Association, Athens,
GA, pp. 133-141.
67. Hinshaw, V.S. and R.G. Webster. 1982. The natural history
ofinfluenzaA viruses.ln A.S. Beare (ed.). Basic andApplied
Influenza Research. CRC Press, Inc., Boca Raton. FL, pp.
79-104.
68. Hinshaw, V.S., R.G. Webster, and B. Turner. 1979. Waterbome
transmissionof influenza A viruses. Intervirology 11:66-68.
69. Hinshaw, V.S., R.G. Webster and B. Turner. 1980. The
perpetuation of orthomyxoviruses and paramyxoviruses in
Canadian watertwl. Can J Microbiol 26:622-629.
70. Hinshaw, V.S., R.G. Webster, R.G. Rodriquez. 1981.lnflu-
enza Viruses: Combinations ofhemagglutinin and neuramini-
dase subtypes isolated from animals and other sources. Arch
ViroI67:191-201.
71. Hinshaw, V.S., R.G. Webster, B.C. Easterday, and W.J.
Bean. 1981. Replication of avian influenza A viruses in
mammals.lntect Immun 34:354-361.
72. Hinshaw, V.S., R.G. Webster, W.J. Bean, J. Oownie,
and O.A. Senne. 1983. Swine influenza-like viruses in
turkeys: A potential source of virus for humans? Science
220:206-208.
73. Hinshaw, V.S., O.J. Alexander, M. Aymard, P.A. Bach-
mano, B.C. Easterday, C. Hannoun, H. Kida, M. Lipkind,
J.S. MacKenzie, K. Nerome, G.C. Schild, C. Scholtissek,
O.A. Senne, K.F. Shortridge, J.J. Skehel, R.G. Webster.
1984. Antigenic comparisons of swineinfluenza-like HINI
isolates trom pigs, birds and humans: an international collabo-
rative study. Bull WHO 62:871-878.
74. Hinshaw, V.S., W.J. Bean, R.G. Webster, J.E. Rehg, P.
Fiorelli, G. Early, J.R. Geraci and O.J. Sto Aubin. 1984.
Are seals trequently intected with avian influenza viruses? J
ViroI51:863-865.
75. Hinshaw, V.S., J.M. Wood, R.G. Webster, R. Oeibel and B.
Turner. 1985. Circulation of influenza viruses and
paramyxoviruses in waterfowl originating from two ditTerent
afeas ofNorth America. Bull WHO 63:711-791.
76. Hinshaw, V.S., V.F. Nettles, L.F. Schorr, J.M. Wood, and
R.G. Webster. 1986. Influenza virus surveillance in water-
towl in Pennsylvania after fue H5N2 avian outbreak. Avian
ni" 10'207-212

77. Hinshaw, V.S.,W.J. Bean,J. Geraci, P. Fiorelli, G. Early,
and R.G. Webster. 1986.Characterizationoftwo influenza
A virusesfrom a pilot whale.J Virol 58:655-656.
78. Hinshaw, V.S., C.W. Olsen, N. Dybdahl-Sissoko,and D.
Evans. 1994. Apoptosis: A mechanismof cell killing by
influenzaA and 8 viruses.J Virol 68:3667-3673.
79. Homme, P.J.and B.C. Easterday. 1970.Antibody response
in turkeysto influenzaNturkey/Wisconsin/1966virus. Avian
Dis 14:277-284.
80. Horimoto, T., E. Rivera, J. Pearson,D. Senne,S. Krauss,
Y. Kawaoka, and R.G. Webster. 1995.Origin andmolecu-
lar changesassociatedwith emergenceof a highly patho-
genic H5N2 influenza virus in Mexico. Virology
213:223-230.
81. Hunt,L.A., D.W. Brown,H.L. Robinson,C.W.Naeve,and
R.G. Webster. 1988. Retrovirus-expressed hemagglutinin
protects against lethal influenza virus intections. J Virol
62:3014-3019.
82. Ito, T., H. Kida, R. Yanagawa.1985.Antigenic analysisof
H4 influenzaisolatesusingmonoclonalantibodiesto defined
antigenicsites on the hemagglutininof NBudgerigar/Hok-
kaido/l/77 strain.Arch Virol 84:251-259.
83. Johnson, D.C. and B.G. Maxfield. 1976.An occurrenceof
avian influenzavirus infection in laying chickens.Avian Dis
20:422-424.
84. Johnson, D.C., B.G. Maxfield, and J.I. Moulthrop. 1977.
Epidemiologicstudiesof the 1975avian influenzaoutbreak
in chickensin Alabama.Avian Dis 21:167-177.
85. Jungherr, E.L., E.E. Tyzzer, C.A. Brandly, and H.E.
Moses.1946.The comparativepathologyoftowl plagueand
Newcastledisease.Am J Vet Res7:250-288.
86. Kaleta, E.F. 1987.The epidemiologyof avian influenzain
pet birdsandfree living birdsotherthanmigratorywaterfowl.
In Proceedingsof the SecondInternationalSymposiumon
Avian Influenza. United StatesAnimal Health Association,
Athens,GA, pp. 142-149.
87. Karunakaran, D., V.S. Hinshaw, P. Poss,J. Newman and
D. Halvorson. 1983. Influenza A outbreaksin Minnesota
turkeysdue to subtypeH I ON7and possibletransmissionby
waterfowl. Avian Dis 27:357-366.
88. Karunakaran., D., J.A. Newman, D.A. Halvorson, and A.
Abraham. 1987.Evaluationofinactivatedinfluenzavaccines
in marketturkeys.Avian Dis 31:498-503.
89. Kawaoka, Y., and R.G. Webster. 1985. Evolution of the
NChicken/Pennsylvania/83(H5N2) influenza virus. Virol-
ogy 146:130-137.
90. Kawaoka, Y., C.W. Naeve, and R.G. Webster. 1984. Is
virulence of H5N2 influenzavirusesin chickensassociated
with loss of carbohydratetrom the hemagglutinin?Virology
139:303-316.
91. Kawaoka, Y., W.J. Bean, and R.G. Webster. 1987. Mo-
lecular characterizationof the A/Chicken/Pennsylvania/83
(H5N2) influenza viruses. In Proceedingsof the Second
InternationalSymposiumon Avian Influenza. United States
Animal Health Association, Athens, GA, pp. 197-206.
92. Kawaoka, Y., A. Nestorowicz, D.J. Alexander, and R.G.
Webster. 1987. Molecular analysesof the hemagglutinin
genesof H5 influenza viruses: Origin of a virulent turkey
strain.Virology 158:218-227.
93. Kawaoka, Y., T.M. Chambers, W.L. Sladen, and R.G.
Webster: 1988. Is tlle gene pool of influenza viruses in
shorebirdsandgulls difterent trom that in wild ducks?Virol-
ogy 163:247-250.
94. Kawaoka, Y, S. Yamnikova, T.M. Chambers, D.K Lvov,
and R.G. Webster. 1990. Molecular characterizationof a
new hemagglutinin,subtypeH14, ofinfluenzaA virus. Virol-
ogy 179:759-767.
95. Kendal, A.P. 1982.Newer techniquesin antigenicanalysis
Influenza. 617
with influenzaviruses.ln A.S. Beare(ed.).BasicandApplied
Influenza Research.CRC Press,Inc. Boca Raton, FL, pp. 51-78.
96. Kida, H., R. Yanagawa, and Y. Matsuoka. 1980. Duck
influenza lacking evidence of disease signs and irnrnune
response. Infect Irnrnun 30:547-553.
97. Kida, H., Y Kawaoka, C.W. Naeve, and R.G. Webster.
1987. Antigenic and genetic conservation of H3 influenza
virus in wild ducks. Virology 159:109-119.
98. Kilbourne, E.D. 1987. Influenza. Plenurn Press, New York.
99. Kingsbury, D. 1985. Orthornyxo-and pararnyxoviruses and
their replication. In B. Fields (ed.). Virology. Raven Press.
NewYork,pp.1157-1178.
100. Klenk, H.D., W. Keil, H. Niemann, R. Geyer, and R.T.
Schwarz. 1983. The characterization of influenza A viruses
by carbohydrate analysis. Curr Top Microbiol Irnrnunol
104:247-257.
101. Klingeborn, B., L. Englund, R. Rott, N. Juntti, and G.
Rockborn. 1985. An avian influenza A virus killing a marn-
malian species-the mink. Arch Virol 86:347-351.
102. Kodihalli, S., V. Sivanandan, K.V. Nagaraja, S.M. Goyal,
D.A. Halvorson. 1993. Antigen capture enzyme irnmunoas-
say tor detection ofavian influenza virus in turkeys. Am J Vet
Res 54:1385-1390.
103. Kuroda, K., C. Hauser, R. Rott, H.D. Klenk and W. Doer-
fler. 1986. Expression ofthe influenza virus hemagglutinin in
insect cells by a baculovirus vector. EMBO 5:1359-1365.
104. Lang, G., A.E. Ferguson, M.C. Connell, and C.G. Wills.
1965. Isolation of an unidentified hemagglutinating virus
trorn the respiratorytract ofturkeys. Avian Dis 9:495-504.
105. Lang, G., B. T. Rouse, O. Narayan, A.E. Ferguson, and
M.C. Connell. 1968. A new influenza virus intection in
turkeys. l. Isolation and characterization of virus 6213. Can
Vet J 9:22-29.
106. Lang, G., O. Narayan, B.T. Rouse, A.E. Ferguson, and
M.C. Connell. 1968. A new influenza A virus intection in
turkeys. 11. A highly pathogenic variant, A/turkey/On-
tario/7732/66. Can Vet J 9: 151-160.
107. Lang. G., O. Narayan, and B. T. Rouse. 1970. Prevention of
rnalignant avian influenza by I-adamantanamine hydrochlo-
fideo Arch Gesarnte Virustorsch 32: 171-184.
108. Lang, G., A. Gagnon, J.R. Geraci. 1981.lsolation ofinflu-
enza A virus from seals. Arch ViroI68:189-195.
109. Lasley, F.A.1987. Economics ofavian influenza: Control vs
noncontrol. In Proceedings ofthe Second International Sym-
posium on Avian Influenza. United States Animal Health
Association, Atllens, GA, pp. 390-399.
110. Laudcrt, E.A., V. Sivandandan, and D.A. Halvorson. 1993.
Effect of intravenous inoculation of avian influenza virus on
reproduction and growth in mallard ducks. J Wildl Dis
29:523-526.
111. Laver, W.G. 1963. The structure of influenza viruses. 11.
Disruption of the virus particle and separation of neurarnini-
dase activity. Virology 20:251-262.
112. Lipkind, M., Y Weisman, E. Shihmanter, D. Shoham.
1981. Studies on the ecology of avian influenza viruses in
Israel. In R.A. Bankowski (ed.). Preceedings of the First
International Symposiurn on Avian Influenza. Carter Compo-
sitian Corp. Richmond, VA, p. 30.
113. Liu, C. 1961. Diagnosis of influenza infection by means of
fluorescent antibody staining. Am Rev Respir Dis 83:130-132.
114. Lu, B.L., R.G. Webster, and V.S. Hinshaw. 1982. Failure to
detect hemagglutination-inhibiting antibodies with intact
avian influenza virions. Intect Immun 38:530-535.
115. McCapes, R.H., and R.A. Bankowski. 1987. Use ofavian
influenza vaccines in California turkey breeders-Medical ra-
tionale. In Proceedings of the Second International Sympo-
siurn on Avian Influenza. United States Animal Health
Association, Athens, GA, pp. 271-278.
618 . Enfermedades de las aves
116. McKenzie,B.E.,B,C.Easterday,andJ.A. Will.1972.Light
and electronmicroscopicchangesin the myocardiumof in-
fluenza-infectedturkeys.Am J Pathol69:239-254.
117. McQuillin, J., C.R. Madeley, and A.P. Kendal. 1985.
Monoclonal antibodiesfor the rapid diagnosisof influenza
A and B virus infectionsby immunofluorescence. Lancet2:
911-914.
118. Meulemans, G. 1987.Statusof Avian Influenzain Westem
Europe: 1981-1987.In Proceedingsof the SecondInterna-
tional Symposiumon Avian Influenza.UnitedStatesAnimal
HealthAssociation,Athens,GA, pp. 77-83.
119. Meulemans, G., M.C. Carlier, M. Gonze, P. Petit. 1987.
Comparisonofhemagglutination-inhibition,agargel precipi-
tin and enzyme-linkedimmunosorbentassaytor measuring
antibodiesagainstinfluenzaviruses in chickens.Avian Dis
31:560-563.
120. Mohan, R., Y.M. Saif, G.A. Erickson, G.A. Gustafson,and
B.C. Easterday.1981.Serologicandepidemiologicevidence
of intection in turkeys with an agent related to the swine
influenzavirus. Avian Dis 25:11-16.
121 Murphy, T. M. 1987. The control of avian influenza in
Ireland. In Proceedingsof the SecondIntemationalSympo-
sium on Avian Influenza.United StatesAnimal HealthAsso-
ciation, Athens,GA, pp. 39-50.
122. Murphy, F.A. and A.P. Kendall. 1987.Biotechnologyand
Modem VaccineDevelopment.In Proceedingsafilie Second
IntemationalSymposiumon Avian Influenza.United States
Animal HealthAssociation,Athens,GA, pp. 434-443.
123. Murphy, B.R. and R.G. Webster. 1985.InfluenzaViruses.
In B. Fields (ed.). Virology. Raven Press. New York,
pp. 1179-1240.
124. Murphy, B.R., A.J. Buckler-White, W.T. London, J. Har-
per, E.L. Tierney, N.T. Miller, L.J. Reck, R.M. Chanock,
snd V.A Hinshsw. 1984.Avian-humanreassortantinfluenza
A viruses derived by mating avian and humaninfluenzaA
viruses.J Infect Dis 150:841-50.
125. Naeem, K., snd M. Husssin. 1995.An outbreakof avian
influenzain poultry in Pakistan.Vet Rec 137:439.
126. Naeve, C.W., snd R.G. Webster. 1983. Sequenceof the
hemagglutiningenefrom influenzavirus A/Seal/Mass/I/80.
Virology 129:298-308.
127. Nseve, C.W., R.G. Webster and V.S. Hinshsw. 1984.Mu-
tations in the hemagglutinin receptor-binding site can
changethe biological propertiesof an influenzavirus. J Virol
51:567-569.
128. Naksmura, R.M., snd B.C. Easterday. 1967.Serological
studiesofinfluenza in animals.Bull WHO 37:559-567.
129. Nsrayan, O., G. Lang, and B.T. Rouse.1969.A new influ-
enzaA virus intection in turkeys.IV. Experimentalsuscepti-
bility of domestic birds to virus strain Turkey/Ontario/
7732/1966.Arch GesamteVirusforsch26:149-165.
130. Narayan, O., G. Lang, and B.T. Rouse.1969.A new influ-
enzaA virus infection in turkeys V. Pathologyafilie experi-
mental diseaseby strain Turkey/Ontario/7732-1966.Arch
GesamteVirustorsch26:166-182.
131. Nestorowicz, A., Y. Kswaoka, W.J. Bean, and R.G. Web-
ster. 1987. Molecular analysis of the hemagglutinin
genesof Australian H7N7 influenza viruses: Role of pas-
serinebirds in maintenanceor transmission?Virology 160:
411-418.
132. Nettles, V.F.,J.M. Wood, snd R.G. Webster.1985.Wildlife
surveillanceassociatedwith anoutbreakoflethal H5N2 avian
influenzain domesticpoultry.Avian Dis 29:733-741.
133. Palmer, D.F., M.T. Coleman, W.R. Dowdle and G.C.
Schild.1975. AdvancedLaboratoryTechniquesfor Influenza
Diagnosis.United StatesDepartmentof Health, Education
and Welt'areImmunology SeriesNo. 6, ProcedureGuide.
Centerfor DiseaseControl. Atlanta. GA.
(Captulo22)
134. Pearson,J.E.,and O.A. Senne.1987.Diagnosticprocedures
for avian influenza. In Proceedings of the Second Interna-
tional Symposium on Avian Influenza. United States Animal
Health Association, Athens, GA, pp. 222-227.
135. Pearson, J.E., O.A. Senne, E.A. Carbrey, G.A. Gustafson,
J.G. Landgraf, O.R. Cassidy, and G.A. Erickson. 1987.
Laboratory support tor the Pennsylvania/Virginia avian influ-
enza outbreak. In Proceedings of the Second International
Symposium on Avian Influenza. United States Animal Health
Association, Athens, GA, pp. 39-50.
136. Philpott, M.S., B.C. Easterday and V.S. Hinshaw. 1989.
Phenotypic and antigenic variants of a virulent influenza A
virus selected by replication in ducks. J Wildl Dis 25:507-513.
137. Philpott, M.S., B.C. Easterday, and V.S. Hinshaw. 1989.
Neutralizing epitopes of the H5 hemagglutinin of a virulent
avian influenza virus and their relationship to pathogenicity.
J Virol 63:3453-3458.
138. Porter, A.G., C. Barber, N.H. Carey, R.A. Hallewell, G.
Threlfall and J.S. Emtage. 1979. Complete nucleotide se-
quence oran influenza virus hemagglutinin gene trom cloned
DNA. Nature 282:471-477.
139. Poss, P.E., and O.A. Halvorson. 1987. The nature of avian
influenza in turkeys in Minnesota. In Proceedings of the
Second International Symposium on Avian Influenza. United
StatesAnimal HealthAssociation, Athenas, GA, pp. 112-117.
140. Poss, P.E., O.A. Halvorson, O. Karunakaran. 1981. Eco-
nomic impact of avian influenza in domestic towl in the
United States. [n R.A. Bankowski (ed.). Proceedings of
the First [nternational Symposium on Avian Influenza. Carter
Composition Corp. Richmond, VA, pp. 100-1 [l.
141. Poss, P.E., K.A. Friendshuh, and L.T Ausherman. 1987.
The control of avian influenza. In Proceedings ofthe Second
International Symposium on Avian Influenza. United States
Animal Health Association, Athens, GA, pp. 318-326.
142. Proceedings 1st Internationa[ Symposium on Avian Influ-
enza. 1981. Carter Composition Corp., Richmond, VA.
143. Proceedings 2nd International Symposium on Avian In-
fluenza. 1987. United States Animal Health Association,
Athens, GA.
144. Proceedings 3d International Symposium on Avian Influ-
enza. 1992. United States Animal Health Association, Ath-
ens, GA.
145. Proceedings 98th Annual Meeting of the US Animal
Health Association. 1994. Report ofthe committee on trans-
missible diseasesofpoultry and other avian species. Spectrum
Press, Richmond, VA, p. 522.
146. Resende, M.1980. Comparative pathogenesis ofvirulent and
avirulent avian influenza viruses in turkeys. PhD Thesis.
University ofWisconsin-Madison, Madison, WI.
147. Robinson, H.L., L.A. Hunt, and R.G. Webster. 1993. Pro-
tection against a lethal influenza virus challenge by immuni-
zation with a haemagglutininexpressing plasmid DNA.
Vaccine 11:957-960.
148. Rogers, G.N., and J.C. Paulson. 1983. Receptor determi-
nants of human and animal influenza virus isolates: Differ-
ences in receptor specificity of the H3 hemagglutinin based
on species oforigin. Virology [27:361-373.
149. Rogers, G.N., T.J. Pritchett, J.L. Lane, and J.C. Paul-
son. 1983. Differential sensitivity of human, avian, and
equine influenza A viruses to a glycoprotein inhibitor of
infection: selection of receptor specific variants. Virology
131:394-408.
150. Rohm, C., N. Zhou, J. Suss, J. MacKenzie, and R.J.
Webster. 1996. Characterization of a novel influenza hemag-
glutinin, H15: Criteria for determination of influenza A sub-
types. Virology 217:508-516.
151. Rott, R., and C. Scholtissek, 1982. The molecular basis of
biological orooerties ofinfluenza viruses. In A.S. Beare (ed.).

Basic aJ1dApplied Influenza Research. CRC Press, Inc., Boca
Raton, FL, pp.189-210.
152. Rouse, B.T., G. Lang, and O. Narayan. 1968. A new
influenza A virus infection in turkeys. J Comp Pathol Ther
78:525-533.
153. Rowan, M.K. 1962. Mass mortality among European com-
mon terns in South At'rica in April-May 1961. Br Birds 55:
103-114.
154. Sandhu, T.S. and V.S. Hinshaw. 1981. Influenza A virus
intection in domestic ducks. In R.A. Bankowski (ed.). Pro-
ceedings of the First International Symposium on Avian
Influenza. Carter Composition Corp., Richmond, VA, pp.
93-99.
155. Schafer, W. 1955. Vergleichende sero-immunologische Un-
tersuchungen uber die viren der influenza und klassichen
GefluegelpestZNaturtorsch 10b:81-91.
156. Scholtissek, C. and E. Naylor. 1988. Fish farming and influ-
enza pandemics. Nature 331 :215.
157. Scholtissek, C., H. Burger, P.A. Bachmann, and C. Han-
nODO.1983. Genetic relatedness ofhemagglutinins ofthe Hl
subtype of influenza A viruses isolated from swine and birds.
Virology 129:521-523.
158. Seifried, 0.1931. Gefluegelpest-Encephalitis. Pathologische
Histologic. Lubarsch-Ostertag Ergebnisse der allgemeinen
Pathologic und Patlmlogischen. Anat Menschen Tierernaehr
24:661-65.
159. Selleck, P.1996. Personal communication.
160. Senne, D.A., J.E. Pearson, L.D. Miller, and G.A, Gustaf-
son. 1983. Virus isolations from pet birds submitted for
importation into the United States. Avian Ois 27:731-744.
161. Senne, D.A.,J.E. Pearson, Y. Kawaoka, E.A. Carbrey,and
R.G. Webster. 1987. Alternative methods for evaluation of
pathogenicity of chicken Pennsylvania H5N2 viruses. In Pro-
ceedings of the Second International Symposium on Avian
Influenza. United States Animal Health Association, Athens,
GA, pp. 246-257.
162. Skeeles, J.K., R.L. Morrissey, A. Nagy, F. Helm, T.O.
Bunn, M.J. Langford, R.E. Long, and R.O. Apple. 1984.
The use offluorescent antibody (FA) techniques for the rapid
diagnosis of avian influenza (H5N2) associated with the
Pennsylvania outbreak of 1983/1984. Proc 35th N Central
Avian Ois Cont: p. 32.
163. Slemons, R.D., and B.C. Easterday. 1972. Host response
differences among five avian species to an influenza vi-
rus A/turkey/Ontario/7732/66 (Hav5 N?). Bull WHO
47:521-525.
164. Slemons, R.D., R.S. Cooper, and J.S. Orsborn. 1973. Iso-
lation oftype A influenza viruses from imported exotic birds.
Avian Ois 17:746-751.
165. Slemons, R.D., D.C. Johnson, and T. G. Malone. 1973.
Influenza type A isolated trom imported exotic birds. Avian
Ois 17:458-459.
166. Snyder, D.B., W.W. Marquardt, F.S. Yancey, P.K. Savag'e.
1985. An enzyme-l inked immunosorbent assay for the detec-
tion of antibody against avian influenza virus. Avian Ois
29:136-44.
167. Stone, H.A. 1987. Efficacy of avian influenza oil-emul-
sion vaccines in chickens of various ages. Avian Ois
31:483-490.
168. Stone, H.D. 1988, Optimization ofhydrophilic-lipophil bal-
ance for improved efficacy of Newcastle disease and avian
influenza oil-emulsion vaccine. Avian Ois 32:68- 73.
169. Stubbs, E.L. 1965. Fowl Plague. In H.E. Biester, and L.H.
Schwarte (eds.). Oiseases ofPoultry, 5th ed. 10wa State Un-
versity Press, Ames, pp. 813-822.
170. Tashiro, P. Ciborowski, H.D. Klenk, G. Pulverer, R. Rott.
1987. Role of Staphylococcus protease in the development of
influenza pneumona. Nature 325:536-537.
Influenza. 619
171. Tripathy, D.N., and W.M. Schnitzlein. 1991. Expression of
avian influenza virus he~agglutinin by recombinant towlpox
virus. Avian Dis 35:186-191.
172. Tumova, B. 1987. Avian influenza and paramyxoviruses in
central and eastern Europe: A review. In Proceedings ofthe
Second International Symposium on Avian Influenza. United
States Animal Health Association, Athenas, GA, pp. 84-89.
173. Van Campen, H., B.C. Easterday and V.S. Hinshaw.
1989. Virulent influenza A viruses: Their eftect on avian
Iymphocytes and macrophages. J Gen Virol 70:2887-2895.
174. Van Campen, H., B.C. Easterday and V.S. Hinshaw. 1989.
Pathogenesis ora virulent avian influenza A virus: Lymphoid
intection and destruction. J Gen Virol 70:467-472.
175. Van Deusen, R.A., V.S. Hinshaw, D.A. SeQue, D. Pella-
cani. 1983. Micro neuraminidase-inhibition assay for clas-
sification of influenza A virus neuraminidases. Avian Dis
27:745-750.
176. Walls, H.H., M. W. Harmon, J.J. Slagle, C. Stocksdale and
A.P. Kendal.1986. Characterization and evaluation ofmono-
clonal antibodies developed for typing influenza A and influ-
enza B viruses. J Clin Microbiol 23:240-245.
177. Webster, R.G. 1996. Personal communication.
178. Webster, R.G., and W.G. Laver. 1975. Antigenic vari-
ation ofinfluenza viruses.ln E.D. Kilbourne (ed.). The Influ-
enza Viruses and Influenza. Academic Press, New York,
pp. 270-314.
179. Webster, R.G. and R. Rott. 1987. Influenza virus A patho-
genicity: The pivotal role ofhemagglutinin. Ce" 50:665-666.
180. Webster, R.G., M. Yakhno, V.S. Hinshaw, W.J. Bcan, and
K.G. Murti.1978.lntestinal influenza: Replication and charac-
terization ofinfluenza viruses in ducks. Virology 84:268-278.
181. Webster, R.G., V.S. Hinshaw, W.J. Bean, K.L. van Wyke,
J.R. Geraci, D.J. Sto Aubin and G. Petursson. 1981. Char-
acterization of an influenza A virus from seals. Virology
113:712-724.
182. Webster, R.G., J.R. Petursson, K. Skirnisson. 1981. Con-
junctivitis in human beings caused by influenza A virus of
seals. N Engl J Med 304:911.
183. Webster, R.G., Y. Kawaoka., W.J. Bean, C.W. Beard, and
M. Brugh. 1985. Chemotherapy and vaccination: A possible
strategy for tl1e control of highly virulent influenza virus. J
ViroI55:173-176.
184. Webster, R.G., Y. Kawaoka, and W.J. Bean, Jr. 1986.
Molecular changes in A/Chicken/Pennsylvania/83 (H5N2)
influenza virus associated with acquisition of virulence. Vi-
rology 149:165-173.
185. Weisman, Y., M. Lipkind, E. Shihmanter, A. Aronovici.
1987. Current situation on avian influenza in Israel trom
1981-1986. In Proceedings ofthe Second International Sym-
posium on Avian Influenza. United States Animal Health
Association, Athens, GA, pp. 90-95.
186. WHO ExpertCommittee.1971. Arevisedsystemofnomen-
clature tor influenza viruses. Bu" WHO 45:119-124.
187. WHO Expert Committee. 1980. A revision ofthe system of
nomenclature for influenza viruses: A WHO memorandum.
Bu" WHO 58:585-591.
188. Wiley, D.C., I.A. Wilson, J.J. Skehel.1981. Structural iden-
tification of fue antibody-binding sites of Hong Kong influ-
enza hemagglutinin and their involvement in antigenic
variation. Nature 289:373-378.
189. Wood, J.M., Y. Kawaoka, L.A. Newberry, E. Bordwell,
and R.G. Webster. 1985. Standarization of inactivated
H5N2 influenza vaccine and efficacy against lethal
A/Chicken/Pennsylvania/1370/83 intection. Avian Dis
29:867-872.
190. Wood, J.M., R.G. Webster, V.F. Nettles. 1985. Host range
of A/chicken/Pennsylvania/83 (H5N2) influenza virus. Avian
Dis29:198-207.
 J:B. McFerran
INTRODUCCiN
El primer adenovirus aislado fue el virus de la hepatitis
canina infecciosa (HCI) (12), aunque Cowdry y Scott (2)
predijeron que las inclusiones intranucleares que observa-
ron en los casos de HCI eran debidas a un agente filtrable.
Se aisl el primer adenovirus aviar cuando se inocul
en embriones de pollo material de un caso de enfermedad
de piel abultada en ganado (14). Otros aislamientos tempra-
nos no intencionales de adenovirus de aves domsticas
fueron los aislados de hurfano mortal de embrin de pollo
(CELO del ingls, chicken embryo lethal orphan) hechos de
huevos embrionados (16) y de GAL (del ingls, gallus
adenolike) de cultivos de clulas de pollo (1). El primer
aislamiento de un adenovirus aviar de aves muertas corres-
pondi a un brote de enfermedad respiratoria en la codorniz
comn (Colinus virginianus) hecho por Olson (10).
Se aislaron adenovirus humanos durante investigacio-
nes de enfermedades respiratorias (5) e inicialmente se
llamaron virus adenoidales-farngeos-conjuntivales, pero
despus se adopt el nombre de adenovirus (4).
Las propiedades generales requeridas para clasificar
un aslamiento como un adenovirus las han definido varios
comts internacionales (9, 11, 15). Se reconoce a la familia
Adenoviridae con dos gneros, Mastadenovirus y Aviade-
novirus con el adenovirus humano tipo 2 y el virus CELO
como las especiestipo respectivas. Una de las caractersticas
REFERENCIAS
l. Burmester, B.R., G.R. Sharpless, and A.K. Fontes. 1960.
Virus isolated from aviaR Iymphomas unrelated to Iymphoma-
tosis virus. J NatI Cancer Inst 24: 1443-1447.
2. Cowdry, E. V., and G.H. Scott.1930. A comparison of certain
intranuclear inclusions found in fue livers of dogs without
history ofinfection with intranuclear inclusions characteristic
ofthe action offilterable viruses. Arch Pathol 9: 1184-1196.
3. Domermuth, C.H., C.R. Weston, B.S. Cowen, W.M. Col-
well, W.B. Gross, and R.T DuBose. 1980. Incidence and
621
que distinguen a estos gneros es que comparten el mismo
antgeno de grupo (13).
La segunda comunicacin acerca de A denoviridae ( 15)
sugiri la sustitucin de especies en vez de tipo y defini
a las especies con base en su neutralizacin cuantitativa
con antisueros animales. Una especie, ya sea que no ten-
ga reaccin cruzada con otras o muestra una relacin de
titulo homlogo a heterlogo mayor a 16 en ambas direc-
ciones. Cuando en la neutralizacin hay reactividad cruzada
en cualquiera de las direcciones o en ambas (relacin del
titulo 8:16) se supone diferencia de especie si las hemaglu-
tininas no estn vinculadas o si hay diferencias biofisicas/
bioqumicas sustanciales de los DNA. Sin embargo, debe
notarse que la mayor parte de los adenovirus aviares no
hemaglutinan.
Es posible subdividir los adenovirus aviares en tres
grupos. El grupo 1 incluye al grupo 1 de adenovirus conven-
cionales o al grupo 1 de adenovirus de aislamientos aviares
de pollos, pavos, gansos y otras especies que comparten el
mismo antigeno de grupo comn (6,7, 17). El grupo II
abarca los virus de la enteritis hemorrgica del pavo, la
enfermedad del bazo marmreo y el virus de esplenomega-
lia del adenovirus aviar tipo II de pollos. Estos virus com-
parten un antigeno de grupo comn que es diferente de los
virus del grupo 1 (3). El grupo m es el de virus relacionado
con el sndrome de baja postura 1976 y virus similares de
patos, que slo comparten de manera parcial el antigeno
comn de grupo 1 (8).
distribution of avian adenovirusgroup II splenomegalyof
chickens.Avian Dis 24:591-594.
4. Enders, J.F., J.A. Bell, J.H. Dingle, T. Francis, H.R. Hille-
man, R.J. Huebner, and A.M. Payne. 1956.Adenoviruses:
Groupnameproposedfor newrespiratory-tractvirus. Science
124:119-120.
5. Huebuer, R.J, W.P. Rowe, T.G. Ward, R.J. Parrott, aud
J.A. Bell. 1954.Adenoidal-pharyngeal-conjunctival agents.
New Engl J Med 257:1077-1086.
622 . En.fermedades
de las aves
6. Kawamura, H., F. Shimizu, and H. Tsubahara. 1964.
Avian adenovirus: Its properties and serological classifica-
tion. Natllnst Anim Health Q (Tokyo) 4:183-193.
7. McFerran, J.B., B. Adair, and T.J. Connor. 1975. Ade-
noviral antigens (CELO, QBV, GAL). Am J Vet Res
36:527-529.
8. McFerran, J.R., T.J. Connor, and B.M. Adair. 1978. Stud-
ies on the antigenic relationship between an isolate (127) from
the egg drop syndrome 1976 and a fowl adenovirus. Avian
Pathol 7:629-636.
9. Norrby, E., A. Bartha, P. Boulanger, R.S. Dreizin, H.S.
Ginsberg, S.S. Kalter, H. Kawamura, W.P. Rowe, W.C.
Russell. R.W. Schlesinger, and R. Wigand. 1976. Ade-
noviridae. Intervirology 7: 117-125.
10. Olson, N.O. 1950. A respiratory disease (bronchitis) ofquail
caused by a virus. Proc 54th Annu Meet US Livestock Sanit
Assoc, pp. 171-174.
11. Pereira, H.G., R.J. Huebner, H.S. Ginsberg and J. Van der
Veen. 1963. A short description of the adenovirus group.
Virology 20:613-620.
INTRODUCCiN
En contraste con la clara relacin de los adenovirus del
grupo 11y del grupo III (sndrome de cada de huevo) con
enfermedad, no se encuentra bien definida la participacin
de los adenovirus aviares del grupo 1 como patgenos.
Mientras que gran parte de los aislamientos parece tener una
participacin limitada como patgenos primarios, si alguna,
existe una evidencia creciente de que algunos genotipos son
patgenos primarios. Los adenovirus parecen tener alguna
implicacin como patgenos secundarios con relacin en
el virus de la anemia infecciosa aviar (CIAV) y el virus de la
infeccin de la bolsa de Fabricio (IBF). No es posible valo-
rar su importancia econmica hasta que se defina mejor su
intervencin. No tienen importancia conocida en salud p-
blica. Se dispone de varios repasos (6, 75, 76, 84).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
Los adenovirus aviares del grupo 1 se encuentran amplia-
mente distribuidos en todo el mundo. Las especies aviares
domsticas de todas edades son susceptibles, y otras espe-
cies aviares parecen serio a in1ecci6n con serotipos de pollo
y probablemente tambin serotipos propios, pero esto no se
ha investigado por completo.
(Captulo23)
12. Rubarth, S. 1947. An acute virus disease with liver lesions
in dogs (hepatitis contagiosa canina). A pathologicoanatomi-
cal and etiological investigation. Acta Pathol Microbiol Scand
24:(Suppl 69): 1-222.
13. Sharpless, G.R. 1962. GAL virus. Ann NY Acad Sci
101:515-519.
14. Van den Ende, M.P., P.A. Don, and A. Kipps. 1949. The
isolation in eggs of a new filterable agent which may be
the cause of bovine lumpy ski n disease. J Gen Microbiol
3:174-182.
15. Wigand, R., A. Bartha, R.S. Dreizin, H. Esche, H.S.
Ginsberg, M. Green, J.C. Hierholzer, S.S. Kalter, J.B.
McFerran, U. Pettersson, W.C. Russell and G. Waddell.
1982. Adenoviridae: Second Report. Intervirology 18: 169-
176.
16. Yates, V.J., and D.E. Fry. 1957. Observations on a chicken
embryo lethal orphan (CELO) virus. Am J Vet Res 18:657-
660.
17. Zsak, L., and J. Kisary. 1984. Characterisation of ade-
noviruses isolated from geese. Avian PathoI13:253-264.
JB. McFerran
. ETIOLOGA
Morfologa y propiedades fsicas
Los detalles los ha analizado McFerran (75). El virin del
adenovirus es una estructura icosahdrica no envuelta de
70 a 90 nm de dimetro, constituida por 252 capsmeros
que rodean a una porcin central de 60 a 65 nm de dimetro.
Los capsmeros estn distribuidos en caras triangulares con
seis capsmeros a lo largo de cada borde. Hay 240 caps-
meros no vrtex (hexones) de 8 a 9.5 nm de dimetro y 12
capsmeros no vrtex (bases pentn). Los capsmeros vr-
tex tienen proyecciones llamadas fibras (111). Los adeno-
virus de mamferos tienen una fibra en cada base pentn. Se
ha informado que las cepas Phelps de adenovirus de aves de
corral serotipo 1 (Fl) tienen dos fibras, una de 42.5 nm y la
otra de 8.5 nm, pero otros investigadores slo han informa-
do de una fibra. En un estudio de 11 serotipos aviares (50),
todos tenan dos fibras en las bases pentn y exista una
relacin entre la longitud de las fibras y las propiedades
antignicas; los diferentes serotipos en que hubo alguna
relacin en la prueba de neutralizacin del suero tenan
fibras de longitud similar.
En estudios efectuados en cortes delgados, pueden
observarsepartculas de alrededor de 70 nm de dimetro con
un nucleoide central de cerca de 40 nm en el ncleo de las
clulas infectadas (figura 23-1).
Para los adenovirus de las aves domsticas se han
estimado densidades entre 1.32 y 1.37 gimL en cloruro de
cesio (CsCI). En adenovirus humanos, tambin se encontra-
ron diferencias similares en cuanto a densidad, lo cual se
haba atribuido a diferencias en el contenido de DNA y a la
composicin de las bases en aislamientos diferentes.
 Infecciones por adenovirus. 623

Figura 23-1. Clula de hgado de pollo infectada con adenovirus (48 horas despus de la infeccin). Las partculas de
adenovirus casi llenan el ncleo. (Adair.)

Composicin qumica de antigenicidadamplia y su tipo de replicacin puede

El cido nucleico consta de DNA de doble tira, y se ha
comunicado que representa de 11.3 a 13.5% del virin, con
el resto constituido por protena. No obstante, otros han
informado 17.3% de DNA en Fl, y estimado el contenido
de guanina-citocina (G-C) del DNA en 54%, intermedio
entre el contenido de G-C de los virus altamente oncgenos
(47 a 49%) y los serotipos no oncgenos (57 a 59%) de
adenovirus humanos. Se han descrito entre 11 y 14 polipp-
tidos estructurales para Fl.
ayudara la clasificacin(1).
Estasdivisionesparecentener indicacionesms am-
plias. Los virus del subgrupoA tiendena ocasionarbrotes
espordicosde enfermedaden sereshumanosy persisten
en las amigdalas,mientrasque los del subgrupoB originan
epidemiasy no persistennormalmenteen las amigdalas.
Tambinparecehaberuna relacinentre los subgruposen
los adenovirushumanosen cuantoa la citopatologiay el

Replicacin viral
Los adenovirus replican en el ncleo produciendo inclusio-
nes basfilas (figuras 23-2 y 23-3). Los adenovirus humanos
se han clasificado segn su citopatologa en los subgrupos
A y B. Tambin ha sido posible subagrupar a los adeno-
virus aviares en subgrupos similares con FI, F2, F4, F5 (340)
YF8 (H6 YTR59) quepertenecenal subgrupoA, y F3, F5 (TR22),
F6, F7, F8 (784), F9 Y adenovirus de pavos serotipo I (TI) Y
serotipo 2 (T2) pertenecientes al subgrupo B (1).
El subgrupo A produjo inclusiones refrctiles como
perlas, que progresaron al interior de una inclusin basfila
central rodeada por un halo claro. La tincin inmunofluo-
rescentedemostr acumulacin perifrica de antgenos en el
rea correspondiente al halo. En el subgrupo B, existe
desarrollo de inclusiones eosinfilas irregulares no refrctiles
que se agrandan para llenar el ncleo. La tincin inmu-
nofluorescente muestra grandes cuerpos circulares, que
corresponden probablemente a inclusiones eosinfilas (fi- Figura 23-2. Proliferacin de Fa (764) en cultivos de clulas
gura 23-2). En los casos deF5 y F8,distintos aislamientos de rin de pollo. Inclusiones intracelulares teidas con
se ubican en subgrupos diferentes. Sin embargo, hay cepas ftuorescena, anticuerpo marcado con isotiocianato. (Adair)
624 . Enfermedadesde las aves (Captulo23)

Figura 23-3. Efectos citopticos de los adenovirus aviarios en los cultivos de clulas de rin de pollo A-C: Efecto del grupo
I F1, F2, F4, F5 (340) Y F8 (H6 Y TR59). A. Etapa temprana -inclusiones refrctiles en el ncleo. B. Etapa media -formacin
de agregacin basfila alrededor de las inclusiones refrctiles. C. Etapa tarda concentracin de material basfilo en el ncleo.
D-F. Efecto del grupo 11.F3, F5 (TR22), F6, F7, F8 (784), F9, T1 Y T2. D. Etapa temprana -<:uerpos eosinfilos irregulares en
el ncleo. E. Etapa media -formacin de cuerpos de inclusn eosinflos mltiples rodeados por material basfilo granuloso.
F. Etapa tarda -<:ondensacin para formar inclusiones nucleares grandes. (Adair.)
 Infeccionespor adenovirus . 625

contenido de O-C, las caractersticas hemaglutinantes y la
oncogenicidad de los subgrupos (75).
De manera estructural, se acumulan partculas de virus
en el ncleo, algunas con porciones centrales electrnica-
mente densas y otras electrnicamente lcidas, que muchas
veces constituyen entrelazados cristalinos (figura 23-1). Se
han identificado cuatro tipos de inclusiones integrados por
protena viral y algunas con DNA viral, que difieren en
densidad y morfologa, as como paracristales protenicos
grandes con una morfologa bien definida. Estas inclusiones
corresponden a las descritas en adenovirus humanos (2).
Resistencia a los agentes fisicos y qumicos
En todos los adenovirus aviares sometidos hasta ahora a
pruebas, se han observado propiedades tpicas de adenovi-
rus (vase repasos 6,75,76). As, son resistentes a solventes
lpidos tales como el ter, cloroformo, desoxicolato sdico,
tripsina, fenol a 2% y alcohol a 50%. Son resistentes a
variaciones del pH entre 3 y 9. Se inactivan con formalde-
hdo a concentracin de 1:1000. Se inhiben por los inhibi-
dores de DNA, por ejemplo, luDr y BuDR.
Aunque se acepta que, en general, se inactivan los
adenovirus en solucin acuosa a 56 C durante 30 minutos,
y que la estabilidad al calor se reduce por iones divalentes,
los adenovirus aviares muestran mayor variabilidad y pare-
ce que son ms resistentes al calor. Algunas cepas sobrevi-
ven a 60 C y an 70 C durante 30 minutos. En el ttulo de
un virus Fl baj con rapidez despus de 180 min a 56 C
mientras que otra cepa F I sobrevivi aparentemente18 horas
a 56 C. An cepas con pruebas efectuadas en el mismo
laboratorio han mostrado diferencias en termoestabilidad,
lo cual sugiere que estas diferencias no dependieron slo de
la tcnica. Aunque la mayoria de los investigadores hallaron
que los cationes divalentes desestabilizan a los adenovirus,
algunos no observaron efecto alguno. Estos resultados di-
vergentes pueden obedecer a la tcnica y es importante
estandarizar el medio de suspensin y el pH.
Hemaglutinacin
McFerran (75) revis la hemaglutinacin. El virus FI he-
maglutina clulas de rata. La hemaglutinacin ptima de
eritrocitos se produce en pH entre 6 y 9 a temperaturas
entre 20 y 45 C. La hemaglutinina es estable al tratamiento
con tripsina, RNAasa, DNAasa y neuraminidasa. Se inacti-
va por 15 min a 56 C y en formaldehido a 0.2% reduce su
titulo en ocho veces. FI no ha aglutinado a una amplia gama
de otros eritrocitos. Aunque se ha encontrado que varias
cepas de FI no hemaglutinan las clulas de oveja, la cepa
FAVI (IndianaC) si lo hizo, lo cual sugiere variacin dentro
de los serotipos. No existe evidencia para la aglutinacin
por cualquiera de los dems serotipos aviares o aislamientos
de pavos o patos (14).
Clasificacin de cepas
Se han agrupado los adenovirus aviares por sus relaciones
serolgicas, crecimiento en cultivos de clulas (1, 2) Y
caractersticas en su cido nucleico (118).
Varios investigadoreshan comparado las cepasmediante
pruebas de neutralizacin (19, 53, 64, 65, 67, 77, 79). Hay
acuerdo acerca del nmero de serotipos o especies, pero
cierto desacuerdo en las designaciones de los serotipos
(cuadro 23-1). Se han reconocido 12 serotipos aviares, pero
sin duda todava hay ms aislamientos an sin clasificar.

Pollos
1 1 CELO (Phelps) OTE 112 QBV, Phelps H1 A12
2 2 GAL1 SR48 685 P7 H3 D
3 3 SR49 SR49 75 H5 D
4 4 KR5 KR5 506 J2 H2 C
5 8 340 TR22 340 B
6 5 CR119 CR119 168 M2,Tipton E
7 11 YR36/X11 YR36 122 X11 E
8 6 TR59 TR59 58 T8 H6 E
9 7 764 764 B3 E
10 9 A2 93 A2 D
11 10 C2B C2B C
12 12 380 380 D
Pato GR
1 NRt
Ganso
1 HR - - - - NR
2 N1 NR
3 569 NR
~ota: Los adenovirus aviares del grupo 11y el virus del sndrome de baja postura no se incluyen en este cuadro.
Referencias CELO (Phelps) (113); GAL 1 (17); OTE, SR48, SR49, KR5, TR22, CR119, YR36, TR59 (64); 112, 685, 75, 506, 340, 168, 122, 58,
764, 93, 380 (77, 79); QBV (87); Tipton (46); P7, J2, M2, X11, T8, B3, A2, C2B (19); H1- H6 (67); GR (14); HA, N1, 569 (117)
t NR = no comunicado
626 . Enfermedades de las aves
Un problema de orden mayor ha sido el descubrimiento
de las cepas cebadoras y de cepas con antigenicidad amplia
(34, 80). Al llevarse a cabo pruebasen ms cepas,pue-
de verse que se encuentran relacionados dos serotipos
aparentemente no relacionados, pero lo estn por aislamien-
tos que comparten en parte antgenos. Si se requiere identifi-
car en cualquier momento los aislamientos de campo, es
importante que se elijan antisueros que proporcionen una
diferenciacin tan clara como sea posible. El tipificar con
anticuerpos monoclonales puede resolver este problema, y
los anlisis de cido nucleico pueden demostrar su utili-
dad (12,118). Sin embargo, mientras Zsak y Kisary (118)
clasificaron a 7 y 8 como que poseanun patrn de restriccin
E y a 10 como que tenan un patrn de restriccin D, Barr y
Scott(12) agruparonsus aislamientos 7,8 y 10 como patrn
de aislamiento E.
En el cuadro 23-1 no se incluyen aislamientos de pavo
ya que no se han comparado. Hay dos serotipos de adeno-
virus en pavos en el norte de Irlanda (80) y se han descrito
tres serotipos en EUA (44) pero stos no se han comparado.
Sistemas de huspedes de laboratorio
La mayor parte de los aislamientos de pollo se han hecho
con clulas de rin de pollo (RP) o de higado de embrin patgenos cuando se administran por inyeccin parenteral.
de pollo (HEP). Aunque se ha sugerido que son ms sensi-
bles las clulas HEP, parece haber poca diferencia cuando
se examina el material clinico. No obstante, las clulas HEP
son preferibles para trabajo diagnstico debido a su mayor
sensibilidad a otros virus. Los adenovirus aviares forman
placas en las clulas RP. Los cultivos de rgano traqueal de
pollo y de fibroblastos de embrin de pollo no son sensibles
(vase repaso 76).
Se han aislado adenovirus de pavos entre una diversi-
dad de otras aves incluyendo patos (14), gallina de Guinea
(88), pichones, periquitos de Australia y patos silvestres
(81) con el uso de cultivos de clulas de pollo. A pesar de
ello, hay virus en los pavos que proliferan en clulas de pavo
y no lo hacen, o lo hacen muy pobremente, en clulas de
pollo (104). Es posible que si se examinan las dems espe-
cies aviares con el empleo de sistemas de clulas homlo-
gas, se reconocer una gama ms amplia de virus.
Aunque es probable que todos los adenovirus aviares
proliferen en el huevo embrionado, no en todos los aisla-
mientos de pollo o pavo ocasionan lesiones reconocibles.
La via de inoculacin de la membrana corioalantoidea fue
ms sensible para el aislamiento viral que la cavidad alan-
toidea (64). Titulos altos de virus de todas las cepas proto-
tipo, excepto SR49, mataron embriones, pero cuando se
utilizaron titulos bajos, slo Ote mat a embriones. Cuando
se utiliz material de infecciones naturales (16), slo se
hicieron tres aislamientos en huevos embrionados en compa-
racin con 45 en cultivos de clulas. Gran parte de los
aislamientos de adenovirus obtenidos en huevos son del
serotipo 1 o 5, los cuales no son los virus ms prevalentes
ya seaen estudios serolgicos (55) o estudios de aislamiento
de virus (36, 114). Sin embargo, las inoculaciones en el saco
vitelino, o en un grado menor en la membrana corioalantoi-
Ca, apoyan el crecimiento de los 11 serotipos reconocidos
(32). Los signos y lesionesproducidos en el embrin consisten
en muerte, crecimiento deficiente, encorvamiento, hepatitis,
(Captulo23)
esplenomegalia, congestin y hemorragia de partes corpo-
rales y acumulacin de uratos en los riones. Por lo general,
los hepatocitos contienen cuerpos de inclusin intranuclear
basfilos o eosinfilos.
Patogenicidad
Como no se encuentrabien establecidala funcin de los
adenovirus del tipo 1como patgenos primarios, los factores
que determinan su patogenicidadno estnclaros. Hay indica-
ciones de que distintos serotipos, y aun cepas con el mismo
serotipo, pueden variar en su capacidad para provocar en-
fermedadesy muerte (15, 29), enfermedadesrespiratorias (41)
o proliferar y persistir en explantes de tendn de embrin
(51). Con algunos aislamientos se ha encontrado una rela-
cin entre el genotipo y la virulencia, pero no entre el serotipo
y la virulencia (45). Aunque F I origina una gama de tumores
cuando se inocula en cricetos, y transforma clulas humanas
y de cricetos (75), los intentos por demostrar oncogenicidad
con otros serotipos aviares no han tenido xito (47).
En muchos estudios, la va de inoculacin ha sido en
extremo importante; muchos aislamientos no provocan en-
fermedad cuando se administran por vas naturales o me-
diante propagacin directa, pero resultan altamente
Esto sugiere que muchos adenovirus son patgenos poten-
ciales y requieren de algn otro agente que les permita
ocasionar enfermedad. Adems, la edad del ave es impor-
tante. As, ha sido posible provocar mortalidad (29) en
polluelos de un da de edad mediante inyeccin, pero no
en aves en 10 das de edad. La virulencia puede relacionarse
con la cepa de virus, edad del ave y ttulo, con variacin de la
dosis mortal mnima de 4 a ms de 300 000 de TCIDso (12).
La infeccin de la bolsa de Fabricio aumenta la pato-
genicidad de los adenovirus aviares (48, 98). Su capacidad
para originar hepatitis y muerte se aument de manera
considerable con la presencia del CIA V (15). En contraste,
la presencia de un parvo virus vinculado con adenovirus
puede reducir el crecimiento del adenocarcinoma en los
cultivos celulares, as como la patogenicidad y la oncoge-
nicidad (vase 75).
PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
El adenovirus del pollo se encuentra en todas partes en
las aves, como se demuestra por mltiples estudios de anti-
cuerpos (55, 114) Y por los altos ndices de aislamiento
de adenovirus de muestras tomadas de aves normales y
enfermas (3~, 64, 67, 78). Adems de infectar pollos, los
serotipos de adenovirus aviares se han recuperado de pavos,
pichones, periquitos de Australia y patos silvestres (23, 81)
Y es probable que algunos aislamientos de aves domsticas
procedan de gallinas de Guinea (88) y de faisanes (18).
Se han observado partculas que probablemente son
adenovirus en cortes delgados de tejido tomados de cern-
calos (106), gaviotas de arenque (70), periquitos caras de

durazno (110), perico de argolla rosa (39), pericos, rose//a,
pericos de rabadilla roja (85), loro ec/ectus (90), uria comn
(71), cockatie/ (105); bocas de rana leonados (92).
Adems de infectarse con serotipos de pollo, los pavos
tambin se infectan con adenovirus que proliferan en clulas
de origen de pavo pero no lo hacen, o lo hacen pobremente,
en clulas de pollo (104). El anticuerpo contra estos virus
se encuentra ampliamente distribuido.
Se han aislado adenovirus de gansos y el anticuerpo se
encuentra distribuido con amplitud. Estos virus no estn
relacionados con los serotipos reconocidos de pollos, pero
proliferan en clulas tanto de origen de gansos como de
pollo (95, 117). Se ha aislado un adenovirus del grupo 1 del
pato almizclero (14). Este virus no est vinculado con
serotipos reconocidos de pollos o de pavos, pero proliferan
tanto en clulas de pollo como de pato.
Los intentos para proliferar adenovirus aviares en ma-
mferos han tenido poco xito. El Fl ha originado fibrosar-
comas, hepatomas,ependimomasy adenocarcinomascuando
se inyecta en cricetos (75), y otro aislamiento ha provocado
hepatitis en estos animales (47).
Transmisin
La transmisin vertical es muy importante. Los adenovirus
se transmiten a travs del embrin y a menudo se desenmas-
caran en cultivos celulares preparados con embriones de
pollos y pollitos de parvadas infectadas (76). sta ha sido
una de las motivaciones mayores para establecer parvadas
SPF.Hay evidencia de que la infeccin por adenovirus pue-
de permanecer latente y sin detectarse por una prueba de
inmunodifusin doble durante cuando menos una genera-
cin en una parvada SPF (49).
Aunque se han aislado adenovirus desde el primer da
de vida en adelante, los virus se excretan normalmente a
partir de la tercera semana. En pollos de engorda, el nivel
mximo de excrecin se desarroll entre las 4 y 6 semanas
de vida (75). En reemplazos de ponedoras, la excrecin de
virus lleg al mximo entre 5 y 9 semanas,pero an seestaba
en 70% despus de 14 semanas. Se aislaron seis serotipos
de cuatro granjas (114).
En un estudio que comenz con aves de ocho semanas
de edad (36), encontraron excrecin continua en cantidad
elevada hasta las 14 semanas y se hallaron ocho serotipos
en siete granjas. Es comn aislar dos o an tres serotipos
de un ave, lo cual sugiere que hay poca proteccin cru-
zada. Algunas aves pueden excretar un serotipo, a pesar
de tener concentraciones elevadas de anticuerpos neutrali-
zantes contra otros serotipos. Hay un segundo periodo, al-
rededor del nivel mximo de la produccin de huevo, cuando
muchas veces hay adenovirus. Se supone que el estrs de la
produccin de huevo a las concentraciones elevadas de
hormonas sexuales ocasionan la reactivacin del virus. Esto
asegurar una transmisin mxima en el huevo hacia la
generacin siguiente.
La propagacin horizontal tambin es importante. El
virus se encuentra en las heces, en la mucosa traqueal y
nasal, y en los riones. Por tanto, se puede transmitir el virus
por todas las excreciones, aunque los ttulos ms elevados
se localizan en las heces. Hay un patrn juvenil, as como
un patrn adulto de excrecin. As, un ave de 35 das de
Infeccionespor adenovirus . 627
edad, que muestra el patrn adulto, tiene un ttulo mximo
ms bajo de virus fecal, con una declinacin ms temprana
en los ttulos de virus, y excreta durante un periodo ms
breve que un pollito recin nacido, que exhibe el patrn
juvenil (26). La propagacin horizontal parece ser de ma-
nera principal mediante contacto directo fecal, pero tambin
por contacto areo a distancias cortas, con una propagacin
lenta que requiere semanas para llevarse a cabo (28). Este
patrn tambin se ha observado en parvadas SPF infectadas
de manera experimental y accidental, y contrasta de modo
notable con los patrones normales que suelen encontrarse
en las parvadas comerciales, donde la mayor parte de las
aves estn excretando a menudo adenovirus. En estas cir-
cunstancias, es probable que haya mltiples focos de infec-
cin a causa de la reactivacin de virus latentes. En las
parvadas comerciales, muchas veces derivadas de va-
rias parvadas de reproductoras cada una con sus propios
serotipos, hay una considerable mezcla de serotipos y
las aves pueden ser infectadas concurrentemente con ms
de un virus. La propagacin areaentre las granjas no parece
ser notable pero la propagacin por medio de fomites,
personal y transporte, puede ser muy importante.
Periodo de incubacin y signos
en las aves domsticas
Aunque los adenovirus se han relacionado con varios pade-
cimientos clnicos, las pruebas de que sean patgenos pri-
marios son conflictivas. El periodo de incubacin de los
adenovirus es breve (24 a 48 horas) despus de la infeccin
por vas naturales.
Efecto en la produccin de huevo
Algunos investigadores han comunicado que la infeccin
con adenovirus ocasion 10% de descenso en la pro-
duccin de huevo (27) o cascarones con alteraciones en la
calidad (112). En otra investigacin similar, la infeccin
experimental de aves con cuatro cepas no provoc efecto
alguno en la calidad del huevo y slo una cepa tuvo un efecto
mnimo en el nmero de huevos(35). Losadenovirus sepueden
aislar de parvadas comerciales, aun cuando hay concentra-
ciones de manera excepcional elevadas de produccin y
fertilidad, y las infecciones con adenovirus de parvadas SPF
en postura a menudo no se vinculan con poco o ningn
efecto o en la produccin de huevo y la calidad de cascarn.
Efectos en la conversin
de alimentos y el crecimiento
Existen comunicaciones de infeccin con adenovirus que ha
originado disminucin en el consumo de alimento (35).
Aunque es posible que en aves inyectadas con adenovirus
baje el peso corporal, y an exista una mortalidad elevada
(29, 54), hay poca evidencia que sugiera que la infeccin
natural ocasione ya sea reduccin en la conversin alimen-
ticia o en el crecimiento.
Sin embargo, las aves infectadas de manera natural y
conservadas en condiciones experimentales, desarro-
llaron retardo en el crecimiento (101). Los pollos inocu-
lados con adenovirus mostraron menor ganancia de peso
acompaada por un exceso de depsitos de grasa y concen-
traciones deprimidas de colesterol y triglicridos (42).
628 . Ef1fermedades
de las aves
Hepatitis con cuerpos de inclusin (HCI)
Hay mltiples serotipos distintos que se han relacionado con
brotes naturales de HCI. Entre los registrados se encuentran
FI (112); F2, F3 Y F4(53, 82); F5 (46, 81); F6, F7y F8 (65);
F7 Y F10 (12); F8 (56, 72, 82); F9 (57) Y F12 (101).
Algunos investigadores han tenido xito en reproducir
lesiones hepticas con inclusiones intranucleares basfilas
(56,73,97) (figura 23-4A) o lesiones tanto hepticas como
pancreticas (96), luego de la inoculacin parenteral en
pollitos muy jvenes. Cuando se inyect un virus FI de
manera intravenosa a aves de un ao de edad (62), no se
observaron signos clinicos, pero habla degeneracin, necro-
sis y una respuesta celular en los higados y una respuesta
leve en la trquea y pulmones. En ocasiones, se han desa-
rrollado lesiones hepticas al utilizar las vias naturales de
infeccin en aves de mayor edad (46), pero por lo general,
no result enfermedad aun cuando se utilizaron vias de
exposicin no naturales (72, 74).
En Australia se han desarrollado brotes de HCI en
pollos menores de tres semanas de edad y con mortalidad
hasta de 30% (12). Se ha reproducido HCI en pollos de un
dia de edad, por medio de la inoculacin de las vias nasal y
ocular con 24 aislamientos pertenecientes a los serogrupos
6, 7 y 8. Cuando stos se analizaron utilizando enzimas de
restriccin, se encontr que todos tenian una alta relacin
genmica, al poseer un genotipo del grupo E (45).
Se encontr que la inmunosupresin producida por la
infeccin de la bolsa de Fabricio (IBF) ayud a los adenovirus
en la produccin de HCI (48, 98). No obstante,en el norte de
Irlanda y Nueva Zelanda se ocasion HCI en pollos antes
de que estuviera presentela IBF en el campo (24), y la HCI se
dio de manera espontneaen aves SPF sin IBF (93). Cuando
se infectan aves tanto con CIAV como con adenovirus, hay
un aumento en la incidencia de hepatitis y muerte (15).
En Nueva Zelanda, se aisl principalmente al serotipo 8
de brotes de HCI, pero tambin a los serotipos 1 y 12. Todos
pertenecian al genotipo E (24), pero diferian del genotipo
de grupo E de la HCI australiana (101). Estos aislamientos
originaron hepatitis focal en aves de dos dias de edad
infectadas por via oral. En contacto, las aves no desarrolla-
ron HCI, pero mostraron grave retardo en el crecimiento (99).
La hepatitis con cuerpos de inclusin se caracteriza por
un inicio sbito de mortalidad que alcanza su nivel mximo
despusde 3 a 4 dias y suele suspendersehacia el quinto dia,
pero a veces contina durante 2 a 3 semanas.La morbilidad
es baja, y las aves enfermas adoptan una posicin de acu-
rrucamiento con plumas erizadas y mueren dentro de un
plazo de 48 horas o se recuperan (58, 72, 82). La mortalidad
puede llegar a 10% Y en ocasiones hasta 30% (12). Se
observa normalmente en aves productoras de carne de 3 a 7
semanasde edad, pero se ha comunicado en avestanjvenes
como de siete dias (12) y tan viejas como de 20 semanas(65).
Hay evidencia de enfermedad en operaciones integradas de
pollo de engorda de ciertas parvadas de reproductoras (72).
Hepatitis con cuerpos de inclusin en otras aves
Se ha registrado una cantidad de brotes de HCI en palomas.
Adems de la hepatitis, tambin se ha encontrado pancrea-
titis (30, 52, 66, 82, 108). La hepatitis con cuerpos de
inclusin se ha diagnosticado en un grupo de pericos eclec-
tus (90), cerncalo (106) y en un esmerejn (102).
(Captulo23)
Sndrome de hdropericardo
Durante 1987, en Pakistn se reconoci un nuevo trastorno
-el sndrome de hidropericardio o enfermedad de Anga-
ra- que en un ao haba devastado a la industria nacional
de pollos de engorda. Ocasion una mortalidad de 20 a 60%,
con una morbilidad muy baja. Por lo general, la mortalidad
se iniciaba a las tres semanas,con un mximo durante 4 a 8
das en las semanas4 y 5, y luego declinaba (11).
Se relacion a los adenovirus con este trastorno, pero
existe evidencia de que tal vez se encuentre implicado
otro agente(5, 11,22). El agentese disemina bien de manera
lateral y parece ser un vector importante (8, 9). La suspen-
sin heptica resulta infectante, tanto por la va oral como
por la nasal. Luego de la inoculacin subcutnea, se desa-
rroll gran mortalidad y surgi la posibilidad de que la
diseminacin inicial masiva por todo Pakistn se debiera a
una vacuna contaminada (8).
Existen similitudes entre los signos y la patologa de
este sndrome con HCl, pero no resulta claro si son diferen-
tes. Recientemente, se han descrito brotes de la enfermedad
en norte y Sudamrica, con mayor mortalidad que la usual
para HCI y con algo de hidropericardio (33).
La enfermedadtambin seha observadoen palomas (86).
Fue posible reproducir la enfermedad en pollos de engorda
utilizando hgados de palomas infectadas; la enfermedad en
paloma.~se control mediante vacunas de aves.
Para mayor informacin, vase Sndrome de hidroperi-
cardio-hepatitis (Enfermedad de Angara), en el captulo 37.
Enfermedades respiratorias
Los adenovirus se han aislado a menudo de las vas respi-
ratorias tanto altas como bajas, a partir de aves con enfer-
medades respiratorias (63,78,96). Un estudio de registros
de aislamientos de virus y hallazgos clnicos y de necropsia
durante un periodo de 20 aos, que incluy el aislamiento
de centenares de adenovirus, no indic que los adenovirus
tuvieran alguna funcin principal en las enfermedades
respiratorias. Schmidt y colaboradores (103) registraron
hallazgos similares cuando infecciones mixtas con mico-
plasma, bronquitis infecciosa e infecciones por adenovirus
simularon laringotraquetis infecciosa. Se estudiaron 13
brotes y sehallaron traquetis catarral y lesiones neumnicas
multifocales parecidas a las lesiones resultantes por infec-
ciones experimentales con adenovirus, y concluyeron que
los adenovirus eran una causa significativa de enfermedades
respiratorias (40).
Las infecciones experimentales han producido resulta-
dos errneos. Al utilizar exposicin por aerosol, se origin
enfermedad respiratoria leve (7). Por lo general, despus de
la inoculacin intratraqueal se desarroll enfermedad respi-
ratoria (27, 74), pero en ocasionesno seobservaronsignos(37).
Tenosinovitis
Sehanaisladoadenovirusde pollos con tenosinovitis,pero
la investigacinexperimentalno ha confirmadoque estn
implicados(61).
Signos de pavos
Se han aislado adenovirus de brotes clnicos de enfermeda-
des respiratorias, diarrea y depresin en la produccin de

huevo,pero los intentosparareproducirla enfermedadpor
lo generalno hantenido xito (107).
Signos en gansos y patos
Tres serotipos aislados de gansos no pudieron reproducir la
enfermedad en gansitos (117). En brotes de elevada morta-
lidad relacionada con hepatitis, se observaron partculas
similares a adenovirus en el hgado (94).
En hasta 10% de patos almizcleros de 7 a 21 das de
edad se observ una traquetis estenosante difteroide, con
bronquitis y neumona ocasionales. Las clulas epiteliales
de la trquea contenan numerosos adenovirus (13). Recien-
temente, se comunic en Canad un trastorno similar en
gansos (95), donde se infect una parvada de progenitores
aislados y produjo dos parvadas donde la mortalidad alcan-
z 12% en los gansitos de 4 a 11 das.
Signos en la gallina de Guinea
Se aislaron dos cepas de adenovirus en brotes naturales de
pancreatitis en gallinas de Guinea. Una cepa indujo una
enfermedad grave y muerte con lesiones respiratorias y
pancreticas, despusde la infeccin oral y nasal de gallinas
de Guinea de un dia de edad (88). En gallinas de Guinea que
padecian pancreatitis necrtica se cncontraron focos de
necrosis con grandes cuerpos de inclusin basfilos y eosi-
nfilos ms pequeos (91). Hace poco, un aislamiento del
serotipo l de gallina de Guinea con pancreatitis necrotizan-
te, reprodujo experimentalmente el trastorno (69).
Signos en avestruces
Los adenovirus se han relacionado con enfermedad, muerte
y baja incubabilidad en las granjas de avestruces (89), y un
aislamiento proveniente de un avestruz origin pancreatitis
en una gallina de Guinea (21).
Lesiones
Enfermedad respiratoria
En los brotes que se desarrollan de manera natural, las
nicas lesiones macroscpicas observadas fueron las de
traquetis catarral moderada con exceso de moco (40). Se
describieron hiperemia de los pulmones, sacos areos tur-
bios y hemorragias petequiales en la faringe y en la laringe
despus de la infeccin experimental (7).
Al microscopio, las lesiones principales fueron prdida
de cilios, necrosis de algunas clulas epiteliales, cuerpos de
inclusin intranucleares e infiltracin de clulas mononu-
cleares en la lmina propia. Se encontr neumona intersti-
cial multifocal y a veces difusa (7, 40, 41).
Despus de la exposicin a aerosol, se observ hiper-
plasia epitelial, edema e infiltracin por clulas mononu-
cleares en los sacos areos (7).
Hepatitis con cuerpos de inclusin
En la bibliografia hay varias descrIpcionesde una enfer-
medadque afectade maneraprincipal al hgadoy tambin
de otra en donde las lesionesprimarias parecenser en
el sistema hematopoytico.Es probable que la anemia
Infeccionespor adenovirus . 629
aplstica descrita se haya debido a infeccin por CIAV (116)
(vase captulo 30).
Las lesiones principales son hgados plidos, friables
e hinchados. Pueden haber hemorragias petequiales o equi-
mticas en el hgado y en los msculos esquelticos (58,
72, 82).
Hay cuerpos de inclusin en los hepatocitos. Estas
inclusiones pueden ser eosinfilas, grandes y redondas o de
forma irregular en color plido claro (58, 59), o a veces
basfilas (60,82) (figura 23-4A, B). En Australia predomi-
nan las inclusiones basfilas (12, 65). Las partculas virales
slo se detectaron en clulas con inclusiones basfilas; stas
se encontraban conformadas por material granular fibrilar
(60). En Nueva Zelanda, las lesiones incluan atrofia de la
bolsa y del timo, mdula sea aplsica y hepatitis. Las
inclusiones resultaron eosinfilas. Es interesante la atrofia
de la bolsa y del timo en ausencia de IBF (24).
Sndrome de hidropercardo
Hay una acumulacin de liquido claro color paja en el saco
pericrdico, edema pulmonar, hgado inflamado y tefiido, y
rifiones crecidos con tbulos distendidos mostrando cam-
bios degenerativos. Existen mltiples zonas de necrosis
focal con infiltracin mononuclear en corazn e hgado. En los
hepatocitos se encontraron inclusiones basfilas (11). Para
mayor informacin, vase Sndrome de hidropericardio-he-
patitis (Enfermedad de Angara), en el captulo 37.
Pancreatitis necrotizante y erosin de la molleja
En pollos se ha descrito pancreatitis focal y erosiones en la
molleja, en ausencia de HCI. En las clulas acinares de
pancreatitis necrtica y en las clulas epiteliales de la mo-
lleja, se demostraron cuerpos de inclusin intranucleares
que contenan antgenos hacia los adenovirus (109). En
gallinas de Guinea se ha registrado pancreatitis relacionada
con infeccin por adenovirus (91).
Inmunidad
Los adenovirus de aves domsticas del grupo 1 tienen un
antgenode grupo comn, y esteantgenoes distinto del de los
adenovirus humanos (64, 80). Hay diferencias en el grado
en el cual se compartenestosantgenos.Por ejemplo, el F 1 dio
una reaccin fuerte con su propio antisuero, pero no detect
anticuerpos contra F2 y F4 (64). Una prueba fluorescente de
microttulacin (3) confirm estasdiferencias en ttulos.
Los adenovirus de pavo del grupo 1tienen un antgeno
comn detectado en las pruebas de inmunodifusin doble,
y esto los distingue de los adenovirus del grupo II (enteritis
hemorrgica del pavo) (43,80). El aislamiento de un pato
almizclero tambin comparte un antgeno con Fl (14).
Despus de la infeccin, las aves desarrollan con rapi-
dez anticuerpos neutralizantes detectables despus de una
semana y que alcanzan ttulos mximos a las tres semanas
(115). Pueden desarrollar o no anticuerpos precipitantes
transitorios (27, 80, 115). Esta aparente falla se debe proba-
blemente a la insensibilidad de la prueba de inmunodifusin
doble, ya que es detectable una respuesta de anticuerpo con
el uso de la prueba de inmunotluorescencia (3).
El desarrollo de anticuerpos neutralizantes en el suero
coincide con el cese de la excrecin de virus. El pollito
630 . Enfermedades de las aves
Figura 23-4. A. Cuerpos de inclusin intranucleares basfilos grandes en hgado de un pollo infectado de manera experimental
con F8. B. Cuerpo de inclusin intranuclear eosinfilo en hepatocito de un pollo con hepatitis con cuerpos de inclusin de
ocurrencia natural.
pequeo excreta virus durante ms tiempo debido a que
genera con mayor lentitud anticuerpos neutralizantes (26).
Se encontr que las aves eran resistentes a la reinfec-
cin con el mismo serotipo 45 dias despus de la infeccin
primaria (25). Sin embargo, en otro estudio (115), las aves
se reinfectaron con el mismo serotipo, originando una res-
puesta secundaria de anticuerpos neutralizantes y precipi-
tantes; tambin hubo excrecin viral a pesar de los
anticuerpos humoral es. Se encontraron mximos de excre-
cin viral cuando las aves contaban con 2.5, 4.5 Y 7.5 meses
de edad (68), lo cual es consistente con la teoria de que la
inmunidad local perdura por casi ocho semanas, pero des-
pus sufre una regresin, permitiendo que los virus se
repliquen de nuevo en las superficies mucosas.
Los anticuerpos sricos neutralizantes inducidos por
medio de una vacuna inactivada no tuvieron efecto en la
excrecin viral en heces, pero redujeron la excrecin farin-
gea, tal vez al evitar la diseminacin hematgena del virus
desde el intestino hacia la faringe. Por tanto, es posible que
la resistencia al desafio que se desarrolla luego de la infec-
cin, se deba a una inmunidad local de vida breve, mientras
que los anticuerpos circulantes protegen de manera princi-
pal en contra de la invasin a los rganos internos. Es ms
probable que la correlacin aparente entre la aparicin de
los anticuerpo s circulantes y el cese de la excrecin viral, se
deba al desarrollo concurrente tanto de inmunidad local (la
cual es ms transitoria) como de la inmunidad humoral (que
resulta ms persistente). Esta hiptesis la apoya el hallazgo
de que los anticuerpos maternos no protegen en contra de
las vias naturales de infeccin (25), sino que protegen en
contra de la infeccin intraabdominal (46, 54). Hay eviden-
cia de que la infeccin con algunas cepas de adenovirus
resulta en una <1eplecingrave de los linfocitos en la bolsa,
timo y bazo, originando una alteracin inmunolgica (100).
(Captulo23)
. DIAGNSTICO
Aislamiento e identificacin del virus
Las muestras preferidas son heces, faringe, riones y rga-
nos afectados, por ejemplo, hgados en casos de hepatitis
con cuerpos de inclusin. stas pueden prepararse como una
suspensin a 10% y, en el caso de pollos, inoculaciones ya
sea en clulas de hgado de embrin de pollo o clulas de
rin de pollo. Los fibroblastos de embrin de pollo y los
cultivos de rgano traqueal no son sensibles. Aunque se han
usado tres pases(16,36), por lo general son suficientes dos
pasesciegos de siete das de duracin cada uno. En el intento
de aislamiento de adenovirus de otras especies aviares, es
preferible emplear clulas de la especie aviar que est en
investigacin, aunque pueden emplearse clulas de pollo.
No obstante, hay aislamientos de pavos que proliferan slo
pobremente, o no en lo absoluto, en cultivos de clulas
de pollo (104). Los huevos embrionados son insensibles al
aislamiento primario de la mayor parte de serotipos de
adenovirus, aunque Cowen (32) ha mostrado que el saco
vitelino es una va sensible para el aislamiento de cepas del
laboratorio representativas de 11 serotipos. An est por
verse si esta va resulta por igual sensible con material de
campo, pero est claro que debe intentarse en laboratorios
que carecen de tecnologa de cultivo celular.
Una vez que se aisla un agente en cultivos de clulas,
el mtodo ms fcil para confirmar que es un adenovirus
consiste en teir las clulas con un antisuero marcado con
un colorante fluorescente. El examen directo de lisado
celular en el microscopio electrnico tambin proporciona
una respuesta rpida y positiva, y tiene la ventaja adicional
de que adem..,pueden detectarse parvovirus, si es que estn
presentes. Si no se dispone de estas tcnicas, entonces la

tincin con hematoxilina y eosina de las capas unicelulares
demostrar la presencia de inclusiones bastilas intranu-
cleares. Para identificar a un serotipo, es necesario practicar
pruebas de neutralizacin de virus con el aislamiento en
contra del aislamiento con los antisueros estndar de
referencia de todos los serotipos conocidos. Este proceso
que es muy laborioso puede reducirse mediante el uso de la
modificacin de mezcla de antisueros (36).
Serologa
Pueden detectarse anticuerpos contra el antgeno de grupo
mediante el empleo de la prueba de inmunodifusin doble
(ID), pero esta sensibilidad aparente en los brotes naturales
se debe muchas veces a una infeccin mltiple con serotipos
de adenovirus, hacindola desconfiable para la deteccin de
infeccin en parvadas SPF (27, 49, 80). Sin embargo, el uso
de un antgeno trivalente que incorpora a tres serotipos de
adenovirus incrementa la sensibilidad de la prueba ID (3 1).
La prueba inmunofluorescente indirecta es mucho ms
sensible,rpida y barata (3), sin embargo, requiere de destrem
para su interpretacin. ELISA se ha empleado para detec-
tar anticuerpos de grupo, y es barata y sensible (20, 38, 83).
Normalmente se han detectado anticuerpo s especficos
a tipo mediante la prueba de suero de neutralizacin, pero
tambin se puede detectar con ELISA (83).
El problema princpal con cualquier prueba serolgica
para adenovirus consiste en la interpretacin de los resulta-
dos, ya que los anticuerpo s son comunes tanto en aves sanas
como enfermas, muchas de ellas se infectan a menudo con
varios serotipos. El genotipo viral puede resultar de mayor
inters que el serotipo para anticipar la capacidad de produ-
cr enfermedad. Por tanto, la presencia de anticuerpos hu-
REFERENCIAS
l. Adair, R.M. 1978. Studies on the development of avian
adenoviruses in celI cultures. Avian PathoI7:541-550.
2. Adair, R.M., W.L. Curran, and J.R. McFerran. 1979.
Ultrastructural studies of the replication of fowl ade-
noviruses in primary celI cultures. Avian Pathol 8: 133-144.
3. Adair, R.M., J.R. McFerran, and V.M. Calvert. 1980.
Development of a microtitre fluorescent antibody test for
serological detection of adenovirus infection in birds. Avian
PathoI9:291-300.
4. Afzal, M., and J. Ahmad. 1990. Efficacy of an inactivated
vaccine against hydropericardium syndrome in broilers. Vet Rec
126:59-60.
5. Afzal, M., R. Muneer, and G. Stein. 1991. Studies on the
aetiology ofhydropericardium syndrome (Angara disease) in
broilers. Vet Rec 128:591-593.
6. Aghakhan, S.M. 1974. Avian adenoviruses.VetBull44:531-552.
7. Aghakhan, S.M., and M. Pattison. 1974. Pathogenesis and
pathology of infections with two strains of avian adenovirus.
J Comp Pathol 84:495-503.
8. Ahmad, K., J. Ahmad, M.A. Akram-Muneer, and M.
Ajmal. 1992. Experimental transmission of Angara disease
in broiler fowls. Stud Res Vet Med 1:53-55.
9. Akhtar, S., S. Zahid, and M.J. Khan. 1992. Risk factors
associated with hydropericardium syndrome in broiler
flocks.VetRec 131:481-484.
10 Anillm. A.n. 1990. Fxnerimental tran.mi..inn nfhvdrnneri-
Infecciones
por adenovirus. 631
moralesno da una indicacin del estadode la inmunidad
local en la superficiede las mucosas.
PREVENCiN Y CONTROL
Como se ha observado que tanto la IBF como CIAV poten-
cian la patogenicidad de los adenovirus, el primer paso debe
ser controlar o eliminar a estos dos virus.
Los adenovirus son resistentes y, aunque es posible
eliminarlos de la mayor parte de las casetas con ambiente
controlado que tienen pisos y paredes impermeables, y
pueden hacerse a prueba de aire, resulta cuestionable el
valor del intento de erradicacin de los adenovirus de las
parvadas comerciales. Esto se debe a que el virus est
propagado verticalmente de manera tan extensa a travs de
huevos embrionados, que los virus se introduciran casi
con certeza a la parvada siguiente y, por tanto, seria necesa-
rio iniciar el control desde los reproductores primarios. Ade-
ms, la experiencia con parvadas SPF indica que la
propagacin horizontal sera un problema de orden mayor
y sera en extremo dificil evitar que se infectara una parvada
comercial.
Conforme secompruebaque ciertos genotipos puedenser
los patgenosprimarios, la posibilidad de vacunacin es ms
atractiva. Los ttulos de anticuerpos maternos de 64 o ma-
yores, evitaron la HCI; sin embargo, las aves tuvieron
retardo enel crecimiento(99). De maneraextensa,sehautilizado
con xito aparente en Pakistn una vacuna preparada con
homogeneizados de hgado inactivantes a partir de aves
infectadas,paracontrolar el sindromede hidropericardio (4, 10).
cardium syndrome and protection against it in commercial
broiler chickens. Avian PathoI19:655-660.
11. Anjum,A.O., M.A. Sabri, and Z. Iqbal.1989. Hydropericardi-
lis syndromein broilerchickens inPakistan. YetRec 124:247-248.
12. Barr, O.A., and P. Scott. 1988. Adenoviruses and IBH. Proc
2nd Asian/Pacific PoultHealth Conf[Proc 112]. Post Graduate
Comm Yet Sci, University ofSydney, Australia, pp. 323-326.
13. Bergmann, Van. Y., R. Heidrich, and E. Kinder. 1985.
Pathomorpho]ogische und EIektronenmikroskopische Fest-
stellung einer Adenovirus-tracheitis bei Moschusenten (Cair-
ina moschata). Monatschefte fur Yet Med 40:313-315.
14. Bouquet,J.F, Y. Moreau,J.B. McFerran,andT.J. Connor.
1982.lsolation and characterisation oran adenovirus isolated
from Muscovy ducks. Avian Pathol 1] :30] -307.
15. BUlow Y.v., R. Rudolph, and B. Fuchs. 1986. Folgen der
Doppelinfektion von Kuken mil adenovirus oder Reovirus
und dem Erreger der aviaren infektiosen Anamie (CAA). J
Yet Med [B] 33:717-726.
]6. Burke, C.N., R.E. Luginbuhl, and E.L. Jungherr. 1959.
Avian enteric cytopathogenic viruses. l. Isolation. Avian Dis
3:412-419.
17. Burmester, B.R., G.R. Sharpless, and A.K. Fontes. 1960.
Virus isolated from avian Iymphomas unrelated to Iymphoma-
tosis virus. J Nat Cancer Inst 24:1443-1447.
]8. Cakala, A. 1966. Szczep wirusa CELO wyosobniony z
hazantow Med Wet 22:261-264.
632 . Enfermedades de las aves
19. Calnek, B.W., and B.S. Cowen. 1975. Adenoviruses of
chickens: Serologic groups. Avian Dis 19:91-103.
20. Calnek,B.W., W.R.Shek,NA.Menendez,andP.Stiube.1982.
Serological cross-reactivity of avian adenovirus serotypes in an
enzyme-linked immunosorbent assay.Avian Dis 26:897-906.
21. Capua, l., R.E. Gough, P. Scaramozzino, R. Lelli, and A.
Gatti.1994.1solation otan adenovirus from an ostrich (Struthio
camelus) causing pancreatitis in an experimentally infected
guinea fowl (Numida meleagris). Avian Dis 38:642-646.
22. Cheema, A.H., J. Ahmad, and M. Afzal. 1989. An ade-
novirus intection of poultry in Pakistan. Rev Sci Tech Int
Epizootics 8:789-795.
23. Cho, B.R. 1976. An adenovirus from a turkey pathogenic to
both chicks and turkey poults. Avian Dis 20:714-723.
24. Christensen, N.H., and Md. Saifuddin. 1989. A primary
epidemic of inclusion body hepatitis in broilers. Avian Dis
33:622-630.
25. Clemmer, D.I.1965. Experimental enteric infection ofchick-
ens with an avian adenovirus (strain 93). Proc Soc Exp Biol
Med 118:943-948.
26. Clemmer, D.I. 1972. Age associated changes in fecal excre-
tion pattems of strain 93 chick embryo lethal orphan virus in
chicks. Infect Immun 5:60-64.
27. Cook,J.K.A.lm.Avian adenovirusaIoneorfollowedby infec-
tious bronchitis virus in laying hens.J Comp Pathol 82: 119-128.
28. Cook, J.K.A. 1974. Spread of an avian adenovirus (CELO
virus) to uninoculated fowls. Res Vet Sci 16:156-161.
29. Cook, J.K.A. 1974. Pathogenicity of avian adenoviruses for
day-old chicks. J Comp PathoI84:505-515.
30. Coussement, W.H., R. Ducatelle, P. Lemahieu, R. Froy-
maR, L. Devriese, and J.H. Hoorens. 1984. Pathology o
adenovirus infection in pigeons. Vlaam Diergeneeskd
Tijdschr 53:277-283.
31. Cowen, B.S. 1987. A trivalent antigen for fue detection of
type 1 avian adenovirus precipitin. Avian Dis 31:351-354.
32. Cowen, B.S. 1988. Chicken embryo propagation of type 1
avian adenoviruses. Avian Dis 32:347-352.
33. Cowen, B.S. 1992. Inclusion body hepatitis-anaemia and
hydropericardium syndromes: aetiology and control. World's
Poult Sci J 48:247-254.
34. Cowen, B., B.W. Calnek, and S.B Hitchner. 1977. Broad
antigenicity exhibited by some isolates of avian adenovirus.
Am J Vet Res 38:959-962.
35. Cowen, B., B. W. Calnek, N.A. Menendez, and R.F. Ball.
1978. Avian Adenoviruses-effect on egg production, shell
quality and feed consumption. Avian Dis 22:459-470.
36. Cowen, B., G.B. Mitchell, and B.W. Calnek. 1978. An
adenovirus survey of poultry flocks during fue growing and
laying periods. Avian Dis 22:115-121.
37. Cox, J.C. 1966. An avian adenovirus isolated in Australia.
Aust Vet J 42:482.
38. Dawson, G.J., L.N. Orsi, V.J. Yates, P.W. Chang, and A.D.
Pronovost. 1980. An enzyme-linked immunosorbent assay for
detection of antibodies to avian adenovirus and avian ade-
novirus-associated virus in chickens. Avian Dis 24:393-402.
39. Desmidt, M., R. Ducatelle, E. Uyttebroek, G. Charlier,
and J. Hoorens. 1991. Respiratory adenovirus-like infec-
tion in a rose- ringed parakeet (Psittacula krameri). Avian Dis
35:1001-1006.
40. Dhillon, A.S., and F.S.B. Kibenge. 1987. Adenovirus infec-
tion associated with respiratory disease in commercial chick-
ens. Avian Dis 31 :654-657.
41. Dhillon, A.S., and R. W. Winterfield. 1984. Pathogenicity of
various adenovirus serotypes in the presente of Escherichia
coli in chickens. Avian Dis 28:147-153.
42. Dhurandhar, N. V., P. Kulkarni, S.M. Ajinkya, and A.
Sherikar. 1992. Effect of adenovirus infection on adiposity
inchi"k"n V"tMi"rnhinI11-101-107
(Captulo23)
43. Oomermuth, C.H., J.R. Harris, W.B. Gross, and R.T.
OuBose. 1979. A naturally occurring intection of chickens
with a hemorrhagic enteritis/marble spleen disease. Avian Dis
23:479-484.
44. Easton, G.O., and O.G. Simmons.1977. Antigenic analysis
ofseveral turkey respiratory adenoviruses by reciprocal-neu-
tralization kinetics. Avian Dis 21:605-611.
45. Erny, K.M., O.A. Barr, and K.J. Fahey. 1991. Molecular
characterisation of highly virulent fowl adenoviruses associ-
ated with oJJtbreaksofinclusion body hepatitis. Avian Pathol
20:597-606.
46. Fadly, A.M., and R.W. Winterfield. 1973. Isolation and
some characteristics of an agent associated with inclusion
body hepatitis, hemorrhages and aplastic anaemia in chick-
ens. Avian Dis 17:182-193.
47. Fadly, A.M., R.W. Winterfield, and H.J. Olander. 1976.
The oncogenic potential of some avian adenoviruses causing
diseases in chickens. Avian Dis 20:139-145.
48. Fadly, A.M., R.W. Winterfield, and H.f. Olander.I976. Role of
dle bursaof Fablicius in the padlogenicity of inclusion body hepa-
titis and infectious bursal diseaseviruses.Avian Dis 20:467-472.
49. Fadly, A.M., B.J. Riegle, K. Nazerian, and E.A. Stephens.
1980. Some observations on an adenovirus isolated from
specific pathogen-free chickens. Poult Sci 59:21-27.
50. Gelderblom, H., and l. Maichle-Laupper. 1982. The fibers
offowf adenoviruses. Arch Virol 72:289-298.
51. Georgiou, K., R.C. Jones, and J.R.M. Guneratne. 1983.
Organ cultures studies on adenoviruses isolated from teno-
synovitis in chickens. Avian PathoI12:199-212.
52. Goodwin, M.A., and J.F. Oavis. 1990.lnclusion body hepa-
titis in pigeons. Proc 39th West Poult Dis Conf, March 4-6
1990, Sacramento, CA, p. 35.
53. Grimes, T.M.,and O.f. King.I977. Serotypingavianadenoviruses
by a microneutralization procedure.Am J Ves Res 38:317-321.
:;4. Grimes, T.M., and O.J. King. 1977. Effect of maternal
antibody on experimental infections of chickens with a type
8 avian adenovirus. Avian Dis 21:97-112.
55. Grimes, T.M., O.H. Culver, and O.J. King. 1977. Virus-
neutralizing antibody titers against 8 avian adenovirus sero-
types in breeder hens in Georgia by a microneutralization
procedure. Avian Dis 21:220-229.
56. Grimes, T.M., O.J. King, S.H. KIeven, and O.J. Fletcher.
1977. Involvement of a type-8 avian adenovirus in fue etiol-
ogyof inclusionbody hepatitis.
AvianDis21:26-38.
57. Grimes, T.M., O.J. King, O.J. Fletcher, and R.K. Page.
1978. Serologic and pathogenicity studies ofavian adenovirus
isolated from chickens with inclusion body hepatitis. Avian
Dis 22:177-180.
58. Howell, J., O.W. McOonald, and R.G. Christian. 1970.
Inclusion body hepatitis in chickens. Can Vet J 11:99-101.
59. Itakura, C., M. Yasuba, and M. Goto. 1974. Histopathologi-
cal studies on inclusion body hepatitis in broiler chickens. Jpn
J Vet Sci 36:329-340.
60. Itakura, C., S. Matsushita, and M. Goto. 1977. Fine struc-
ture of inclusion bodies in hepatic cells of chickens naturally
affected with inclusion body hepatitis. Avian Pathol 6: 19-32.
61. Jones, R.C., and K. Georgiou.1984. Experimental infection
of chickens with adenoviruses isolated from tenosynovitis.
Avian PathoI13:13-23.
62. Kawamura, H., and T. Horiuchi. 1964. Pathological
changes in chickens inoculated with CELO virus. Natl Inst
Anim Health Q (Tokyo) 4:31-39.
63. Kawamura, H., T. Sato, H. Tsubahara,andS. Isogai. 1963.
Isolation ofCELO virus from chicken trachea. Natllnst Anim
Health Q (Tokyo) 3:1-10.
64. Kawamura, H., F. Shimizu, and H. Tsubahara. 1964.
Avian adenovirus: its properties and serological classifica-
tion N"tlln..t Anim H""lth () (Tnlcvn) d.1 R1-1Q1

65. Kefford, B., R. Borland, J.F. Slattery, and D.C. Grix.1980.
Serological identification of avian adenoviruses isolated from
cases ofinclusion body hepatitis in Victoria, Australia. Avian
Dis 24:998-1006.
66. Ketterer, P.J., B.J. Trirnrnins, U.C. Prior, and J.G. Dingle.
1992. Inclusion-body hepatitis associated with an adenovirus
in racing pigeons in Australia. Aust Vet J 69:90-91.
67. Khanna, P.N. 1964. Studies on cytopathogenic avian en-
teroviruses. l. Their isolation and serological classification.
Avian Dis 8:632-637.
68. Khanna, P.N. 1965. Studies on cytopathogenic avian en-
teroviruses.II.lnfluence ofage on virus excretion and incidence
of certain serotypes in a colony of chicks. Avian Dis 9:27-32.
69. Kles, V., M. Morin, G. Plassiart, M. Guittet, and G. Ben-
nejean. 1991.lsolation oran adenovirus involved in a guinea
fowl pancreatitis outbreak. J Vet Med [B] 38:610-620.
70. Leighton, F.A. 1984. Adenovirus-like agent in fue blirsa of
Fabricius of herring gulls (Larus argentatus Pontoppidan)
trom Newfoundland, Canada. J Wildl Dis 20:226-230.
71. Lowenstine, L.J., and D.M. Fry. 1985. Adenoviruslike par-
ticles associatedwith intranuclear inclusion bodies in fue kidney
ora common murre (Uria aalge). Avian Dis 29:208-213.
72. Macpherson, l., J.S. McDougall, and A.P. Laursen-Jones.
1974. Inclusion body hepatitis in a broiler integration. Vet Rec
95:286-289.
73. McCracken, R.M., J.B. McFerran, R.T. Evans, and T.J.
Connor. 1976. Experimental studies on fue aetiology of
inclusion body hepatitis. Avian Pathol 5:325-339.
74. McDougall, J.S., and R.W. Peters. 1974. Avian ade-
noviruses. A study of 8 field isolates. Res Vet Sci 16:12-18.
75. McFerran, J.B. 1981. Adenoviruses ofvertebrate animaIs. In
E. Kurstak and C. Kurstak (eds.). Comparative Diagnosis of
ViraI Diseases 111.Academic Press,New York, pp. 102-165.
76. McFerran, J.B., and B.M. Adair. 1977. Avian adenoviruses-
A review. Avian PathoI6:189-217.
77. McFerran, J.B., and T.J. Connor. 1977. Further studies on
fue classification offowl adenovirus. Avian Dis 21:585-595.
78. McFerran, J.B., W.A.M. Gordon, S.M. Taylor, and P.J.
McParland.1971.lsolation ofviruses from 94 flocks offowl
with respiratory disease. Res Vet Sci 12:565-569.
79. McFerran, J.B., J.K. Clarke, and T.J. Connor. 1972. Sero-
logical classification of avian adenoviruses. Arch Virusforsch
39:132-139.
80. McFerran, J.B., B. Adair, and T.J. Connor.1975. Adenovi-
ral antigens (CELO, QBV, GAL). Arn J Vet Res 36:527-529.
81. McFerran, J.B., T.J. Connor, and R.M. McCracken.1976.
Isolation of adenoviruses and reoviruses from avian species
other than domestic fowl. Avian Dis 20:519-524.
82. McFerran, J.B., R.M. McCracken, T.J. Connor, and R. T.
Evans. 1976. Isolation ofviruses from clinical outbreaks of
inclusionbody hepatitis.
AvianPathol5:315-324.
83. Mockett, A.P.A., and J.K.A. Cook. 1983. The use of an
enzyme-linked immunosorbent assayto detect IgG antibodies
to serotype-specific and group specific antigens of fowl ade-
novirus serotypes 2, 3 and 4. J Virol Methods 7:327-335.
84. Monreal, G., 1992. Adenoviruses and adeno-associated vi-
ruses of poultry. Poult Sci Rev 4: 1-27.
85. Mori, F., A. Touchi, T. Suwa, C.ltakura, A. Uashirnoto, and
K. Uirai. 1989. Inclusion bodies containing adenovirus-likeparti-
cles in fue kidneys ofpsittacine birds. Avian PathoI18:197-202.
86. Naeern, K., and U.S. Akrarn. 1995. Hydropericardium syn-
drome outbreak in a pigeon flock. Vet Rec 136:296-297.
87. Olson, N.O. 1950. A respiratory disease (bronchitis) ofquail
caused by a virus. Proc 54th Annu Meet US Livestock Sanit
Assoc, pp. 171-174.
88. Pascucci, S., A. Rinaldi, and A. Prati. 1973. CELO virus in
guinea-fowl: characterization of two isolates. Proc 5th Int
ConfWorld Vet Poult Assoc. pp. 1524-1531.
Infeccionespor adenovirus . 633
89. Raines, A.M. 1993. Adenovirus infection in the ostrich
(Struthio camelus). Proc Annu Conf Assoc Avian Vet, Nash-
ville, TN, 31 August-4 September 1993, pp. 304-312.
90. Ramis, A., M.J. Marlasca, N. Majo, and L. Ferrer. 1992.
Inclusionbody hepatitis (IBH) in a group of eclectus parrots
(Eclectus roratus). Avian Pathol21: 165-169.
91. Reece, R.L., and D.A. Pass. 1986. Inclusion body pancrea-
titis in guinea fowl (Numida meleagris). Aust Vet J 63:26-27.
92. Reece, R.L., D.A. Pass, and R. Butler. 1985. Inclusion body
hepatitis in a tawny frogmouth (Podargus strigoides: Ca-
primulgiformes). Aust Vet J 62:426.
93. Reece, R.L., D.C. Grix, and D.A. Barr.1986. An unusual case
ofinclusion body hepatitis in acockerel. Avian Dis 30:224-227.
94. Riddell, C. 1984. Virus hepatitis in domestic geese in Sas-
katchewan. Avian Dis 28:774-782.
95. Riddell, C., J. V. Hurk, van-den, S. Copeland, G. Wobeser,
and J. V. Van-den-Hurk.1992. Virus tracheitis in goslings in
Saskatchewan. Avian Dis 36: 158-163.
96. Rinaldi, A., G Mandelli, D. Cessi., A. Valeri, and G.
Cervio. 1968. Proprieta di un ceppo di virus CELO isolato da!
Pollo in Italia. Clin Vet (Milan) 91 :382-404.
97. Rosenberger, J.K., R.J. Eckroade, S. KIopp, and W.C.
Krauss. 1974. Characterization of several viruses isolated
from chickens with inclusion body hepatitis and aplastic
anaemia. Avian Dis 18:399-409.
98. Rosenberger, J.K., S. Klopp, R.J. Eckroade, and W.C.
Krauss. 1975. The role of the infectious bursal agent and
several avian adenovirusesin the hemorrhagic-aplastic-anaemia
syndrome and gangrenous dermatitis. Avian Dis 19:717-729.
99. Saifuddin, Md., and C.R. Wilks. 1990. Reproduction of
inclusion body hepatitis in conventionally reared chickens
inoculated with a New Zealand isolate of avian adenovirus.
NZ Vet J 38:62-65.
100. Saifuddin, Md., and C.R. Wilks. 1992. Effect offowl ade-
novirus intection on the immune system of chickens. J Comp
Pathol 107:285-294.
101. Saifuddin, Md., C.R. Wilks, and A. Murray. 1992. Char-
acterisation of avian adenoviruses associated with inclusion
body hepatitis.
NZ VetJ 40:52-55.
102. Schelling, S.H., D.s. Garlick, and J. Alroy. 1989. Adenoviral
hepatitis in a Merlin (Falco columbarius). Vet PathoI26:529-530.
103.Schmidt,U., H. Hantschel,P. Schulze,and H. Linsert.
1970. Untersuchungen ubereine Mischinfektion von aviarem.
Adenovirus und dem virus der infektiosen bronchitis. Arch
Exp Vetmed 24:587-607.
104. Scott, M., and J.B. McFerran. 1972. lsolation of ade-
noviruses from turkeys. Avan Dis 16:413-420.
105. Scott, P.C., R.J. Condron, and R.L Reece.1986.lnclusion body
hepatitis associatedwith adenovirus-like particles in a cockatiel
(Psittaciformes:Nymphicus hollandicus). Aust Vet J 63:337-338.
106. Sileo, L., J.C. Franson, D.L Graham, C.H. Domermuth., B.A.
Rattner, aud O.H. Patee. 1983. Hemorrhagc enteritis in captive
American kestrels(Falco sparverius).J Wildl Ds 19:244-247.
107. Sutjipto, S., S.E. Miller, D.G. Simmons, and R.C. Dillman.
1977. Physicochemical characterization and pathogenicity stud-
ies oftwo turkey adenovirus isolants. Avian Dis 21 :549-556.
108. Takase, K., N. Yoshinaga, T. Egashira, T. Uchimura, and M.
Yanamoto. 1990. Avian adenovirus isolated from pigeons
atIected with inclusion body hepatitis. Jpn J VetSci 52:207-215.
109. Tauimura,N.,K.Nakamura,K.Imai,M.Maeda, T.Gobo,
S. Nitta, T. Ishihara, and H. Amano. 1993. Necrotizing
pancreatitis and gizzard erosion associated with adenovirus
infection in chickens. Avian Dis 37:606-611.
110. Wallner-Pendleton, E., D.H. Helfer, J.A. Schmitz, aud L.
Lowenstine. 1983. An inclusion body pancreatitis in
Agapornis. Proc 32nd West Poult Dis Conf, p. 99.
111. Wigand, R., A. Bartha, R.S. Dreizin, H. Esche, H.S.
Ginsberl!. M. Grecn. J.C. Hierholzer. s.s. Kalter. .J.R.
634 . Enfermedades de las aves
McFerran, U. Pettersson, W.C. Russell, and G.
Wadell. 1982.Adenoviridae:SecondReport.Intervirology
18:169-176.
112. Winterfield, R.W., A.M. Fadly, and A.M. Gallina. 1973.
Adenovirusinfection and disease.l. Somecharacteristicsof
an isolatefrom chickensin Indiana.Avian Dis 17:334-342.
113. Yates, V.J., and O.E. Fry.19S7. Observationson achicken
embryolethal orphan(CELO) virus. J Vet Res 18:657-660.
114. Yates,V.J.,Y.O.Rhee,O.E. Fry, A.M. El Mishad, and K.J.
McCormick. 1976.The presenceof avian adenoviruses and
adenovirusassociatedvirusesin healthychickens.Avian Dis
20:146-152.
INTRODUCCiN
La bronquitis de la codorniz (BC) es una enfermedad respi-
ratoria de desarrollo natural, aguda, altamente contagiosa y
mortal de las codornices comunes jvenes (Colinus virgi-
nianus). Para los reproductores de aves de caza, la enferme-
dad resulta de importancia econmica mayor y tiene una
distribucin mundial (1, 2). Esta enfermedad se caracteriza
por un inicio rpido, morbilidad y mortalidad elevadas, y
afecta principalmente a aves cautivas. El agente etiolgico
es el virus de la BC (QBV). Se considera que los virus de la
bronquitis de la codorniz y el virus CELO, ambos adenovi-
rus aviares del serotipo 1, son el mismo agente y no se
diferencian al utilizar tcnicas convencionales (3, 19). Am-
bos virus producen enfermedad y lesiones similares en la
codorniz comn y en los embriones de pollo.
Pocos adenovirus aviares tipo 1,apartede QBV y CELO,
se han evaluado en su patogenicidad en la codorniz comn,
con la excepcin del adenovirus Indiana C. Estudios recientes
(10) han demostrado que las codornices comunesjvenes son
susceptibles a la infeccin por el adenovirus Indiana C, y
que la enfermedad clnica y las manifestaciones patolgicas
no se distinguen de aquellas de la infeccin natural y expe-
rimental con QBV.
Mientras que QBV es infeccioso para las aves doms-
ticas, incluyendo pollos y pavos as como a otras especies
aviares, lo cual resulta en seroconversin, la infeccin suele
ser asintomtica. Aunque el virus de BC/CELO ha inducido
neoplasias en animales de laboratorio, no se conoce su
importancia en salud pblica (14).
HISTORIA, INCIDENCIA
Y DISTRIBUCiN
Olson (15), describipor primera vez la BC a partir de un
brote en Virginia del oestedurante 1949.En 1933,Levine
haba informado de una enfermedadsimilar. y en 1939
(Captulo23)
115. Yates, V.J.,Y.O. Rhee,and O.E. Fry. 1977.Serologicalresponseof
chickens exposed to a type 1 aviaR adenovirus alone or in com-
bination WitJld1eadeno-associatedvirus. Avian Ois 21:408-414.
116. Yuasa, N., T. Taniguchi, and l. Yoshida.1979.lsolation and
some characteristics of an agent inducing anaemia in chicks.
Avian Os 23:366-385.
117. Zsak, L., and J. Kisary. 1984. Characterisation of ade-
noviruses isolated from geese. Avian PathoI13:253-264.
118. Zsak, L., and J. Kisary. 1984. Grouping of fowl ade-
noviruses based upon the restriction pattems of ONA gener-
ated by BAM HI and Hind 111.Intervirology 22:110-114.
Willie M Reedy ShermanW Jack
Beaudette aisl un agente similar a QBV. Luego de la
comunicacin de Olson, se inform de varios brotes en
Texas durante 1956 a 1957 y en Virginia en 1959 (4, 5) La
infeccin se desarroll en codornices comunes de tres se-
manas de edad hasta la madurez, con una mortalidad de 80%
en algunas naves. Las perdices indias en la granja de aves
de caza no desarrollaron la enfermedad. Pruebascircunstan-
ciales indicaron la transmisin de QBV a partir de pollos
in aparentementeinfectados o aves de caza cautivas diferen-
tes a la codorniz, hacia la codorniz comn afectada.
Desde las descripciones iniciales se ha diagnosticado
con frecuencia a BC como la causa de mortalidad en codor-
nices comunes criadas en cautiverio. Se desconoce la inci-
dencia y distribucin reales de la infeccin, pero se cree que
la infeccin asintomtica en aves de mayor edad se encuen-
tra diseminadade maneraamplia. No se haba identifica-
do la infeccin en codornices comunes silvestres, hasta que
en 1981 King y colaboradores (13) informaron de anti-
cuerpos en contra del adenovirus aviar tipo 1 en 23% de
codornices comunes de vida libre, reunidas de una zona
de investigacin.
ETIOLOGA
La bronquitis de la codorniz est originada por adenovirus
aviar que contiene un genoma de DNA y que es icosahdri-
co, sin envoltura y que vara en tamao de 69 a 75 nm
de dimetro (6). Con base en virusneutralizacin, QBV es
un adenovirus serotipo l/grupo I indiferenciable de la
cepa Phelps del virus CELO (19, 14). QBV/CELO sirve
como la cepa tipo para los adenovirus aviares serotipo
l/grupo l. Para clasificar a los adenovirus aviares se han
utilizado otras tcnicas (por ejemplo, propiedades fisicoqu-
micas, hemaglutinacin y mapeo por restriccin de endonu-
cleasa), pero no han tenido xito para aclarar an ms
la taxonoma de estos agentes. Como sucede con otros
adenovirus, puede haber virus adeno-relacionados aviares
(AAAV) con QBV (22).

Huspedes de laboratorio
y patogenicidad
El QBV se propaga con facilidad en huevos embrionados
de pollo y en cultivo de clulas de rin o hgado de pollo.
Mientras que QBV crecer en fibroblastos de pollo, este
sistema es menos adecuado debido a que la multiplicacin
viral es baja. La propagacin puede ser interferida con una
infeccin AAAV concurrente (14, 22) o por anticuerpos
matemos en huevos embrionados (20, 21).
En gran parte de los laboratorios de diagnstico se
efecta el aislamiento inicial en huevos embrionados de
pollo, requiriendo en ocasiones de varios pasesciegos antes
de que se desarrollen las lesiones y patrones de mortalidad
tpicos. Una va de inoculacin comn y comprobada es la
cavidad alantoica. En el lquido alantoico se pueden obtener
grandes cantidades de virus 48 a 96 horas de PI. Un mtodo
tambin eficaz es el aislamiento y propagacin de QBV
utilizando la va del saco vitelino en huevos embrionados
libres de anticuerpos. La infeccin del embrin mediante el
saco vitelino o la cavidad alantoica resulta en enanismo,
extremidades curveadas y crecimiento deficiente del em-
brin en 2 a 4 das. El examen de los embriones afectados
revela congestin y hemorragia diseminadas y crecimiento
del hgado con diversos grados de necrosis y hepatitis con
cuerpos de inclusin intranuclear.
La inoculacin experimental de cobayos conduce a
varios tipos de neoplasias dependiendo principalmente de
la va de inoculacin. A la inoculacin subcutnea se desa-
rrollan fibrosarcomas, hepatomas o carcinomas hepticos,
mientras que la intracraneal resulta en el desarrollo de
ependimomas (1,14). No se ha encontrado que QBV/CELO
sea oncgeno en ratones o pollos (14).
. PA TOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
La codorniz comn es la principal especieque desarrolla
signos clnicos y mortalidad debidos a la infeccin con
QBV; la enfermedadclnica seha comunicadoen la codor-
niz japonesa. Los pollos y pavos pueden infectarsede
maneraexperimental,pero desarrollanpocossignoso slo
clnicos leves. Pruebasserolgicassugieren infecciones
inaparentesen pollos (18, 19).
Transmisin, portadores y vectores
La BC es altamente contagiosa, como se ha demostrado por
la morbilidad y mortalidad explosivas en las parvadas sus-
ceptibles; gran parte de los signos se observan en codornices
menores de seis semanas de edad. Aunque no se ha demos-
trado de manera experimental, es probable la transmisin
mediante aerosoles. Sin embargo, se ha documentado la
transmisin fecal-oral o mecnica para otros adenovirus
aviares, y se ha aislado QBV de tonsilas cecaIes durante
infecciones experimentales (12). La evidencia serolgica de
la infeccin de otras aves gallinceas indica que estas espe-
cies pueden servir como un vector para QBV, aunque no
r!"""rrml"n "iltnn" rlln;rn"
l1:!fecciones
por adenovirus . 635
Periodo de incubacin, signos,
morbilidad y mortalidad
A menudo, la BC es una enfennedad catastrfica de la
codorniz comn criada en cautiverio, la cual se manifiesta
por insuficiencia respiratoria que conduce a la muerte en
codornices jvenes. Con frecuencia, la morbilidad y morta-
lidad de los casos de campo exceden de 50% y puede ser
mucho mayor en parvadas a menores de tres semanas de
edad afectadas.En infeccionesexperimentales de codorni-
ces con una semana de edad, la mortalidad empez dos das
despus de la infeccin intratraqueal y subsisti hasta el da
nueve (7). En codornices inoculadas a las tres semanas de
edad, la mortalidad se present entre los das 6 y 11 posin-
teccin. En aves mayores de seis semanas de edad, no es
frecuente la muerte.
Con frecuencia, el primer signo comunicado en la
parvada es un aumento sbito en la mortalidad. Sin embar-
go, una inspeccin ms cercana a menudo revela aves
enfermas que demuestran menor consumo de alimento,
plumas arrugadas, hacinamiento bajo las criadoras, cada de
alas, respiracin con la boca abierta, estornudos y escurri-
miento nasal-ocular. Luego de la infeccin, los signos se
pueden presentar tan rpido como a los dos das, pero por
lo general se desarrollan en 3 a 7 das. La gravedad de la
infeccin vara dependiendo de la edad a la cual se infect
el ave. La BC es ms grave en aves menores de tres semanas;
las aves de mayor edad a menudo se encuentran asintom-
ticas, pero desarrollan anticuerpos hacia adenovirus seroti-
po l/grupo l. Esto sugiere que los sobrevivientes pudieran
estar inmunizados a la exposicin subsecuente del virus,
pero no se ha investigado la persistencia de estos anticuer-
pos y el grado de inmunidad. En codornices recin nacidas
que no muestran signos adversos de infeccin, se han iden-
tificado anticuerpos contra QBV. Estos anticuerpos se per-
dieron entre las 4 y 6 semanasde edad, sealando que fueron
anticuerpos matemos.
lesiones macroscpicas e histopatologia
Las principales lesiones de la BC se ubican en las vas
respiratorias (8); tambin se puede observar escurrimiento
nasal-ocular. Es frecuente la opacidad y llenado de la tr-
quea con un exudado plido, hmedo, necrtico y a veces
hemorrgico (figura 23-5A). En un corte transversal, la
mucosa se encuentra engrosada de manera notable (figu-
ra 23-5B). En los sacos areos anteriores, se puede encon-
trar un exudado similar. Histolgicamente, las lesiones
traqueales pueden incluir deciliacin epitelial, inflamacin
celular, cariomegalia, necrosis, descamacin e infiltra-
cin leucocitaria (figura 23-5C). En el epitelio traqueal
descamado o intacto, son frecuentes las inclusiones virales
intranucleares basfilas. Los cambios a la microscopia elec-
trnica son similares a los observados de manera histolgi-
Ca, sin embargo tambin demuestran partculas virales
fagocitadas.
En los pulmones, zonasconsolidadasrojas rodean el hilio
bronquial (figura 23-50). Al corte, los bronquios contienen
con frecuencia un exudado similar al de la trquea, lo
cual indica bronquitis proliferativa necrotizante. Los exu-
rl"rln~ intl"m"tnrin~ cnn~i.~tente~en linfncitn~ heterfi]n~ v
636 . Enfermedades de las aves
liquido pueden extenderse hacia el parnquima pulmonar
circundante, pero la intensidad de la respuesta leucocitaria
vara y puede confundirse con infecciones bacterianas se-
cundarias. De manera histolgica, los cambios bronquiales
son similares a aquellos en la trquea, excepto en que los
bronquios pueden demostrar mayor proliferacin epitelial.
Gran parte de las lesiones se relacionan con grandes inclu-
siones intranucleares basfilas (figura 23-5E).
Las lesiones en el hgado incluyen puntilleo plido
multifocal a focos necrticos de 3 mm. Histolgicamente,
estos focos se caracterizan por necrosis hepatocelular, infil-
trado en diversos grados de linfocitos y unos cuantos hete-
rfilos. En ocasiones se observan cuerpos de inclusin en
los hepatocitos adyacentes a los focos necrticos, epitelio
biliar, o ambos.
En el bazo y la bolsa de Fabricio se desarrollan le-
siones, pero pueden serdificiles de identificar en codornices
menores de tres semanasde edad; el bazo puede encontrarse
moteado y ligeramente crecido. Desde el punto de vista
histolgico, los bazos afectados tienen zonas multifocales,
a menudo extensas, de necrosis caracterizada por linfocit-
lisis con mayor cantidad de material intercelular eosinofili-
co fibrilar con minima infiltracin leucocitaria. En el bazo,
resultan poco frecuentes las inclusiones adenovirales. Las
lesiones hstolgicas de la bolsa de Fabrico comprenden
necrosis de linfocitos, acompafiada a menudo por deplecin
linfoide generalizada y atrofia folicular. En el epitelio de la
bolsa son frecuentes las inclusiones virales intranucleares.
De manera experimental, algunas codornices tambin desa-
rrollaron pancreatitis necrotizante relacionada con inclusio-
nes adenovirales.
Inmunidad
Se desconoce la duracin de la inmunidad en la BC, pero
los sobrevivientes de las infecciones naturales y experimen-
tales resultaron refractarios al desafio con QBV por lo
menos hasta seis mesesdespusde la infeccin en codornices
se desarrollaron cantidades importantes de anticuerpos (2,
3, 15). Las aves pequeas que poseen anticuerpos matemos
tambin son refractarias al desafio con QBV, pero no se cree
que los anticuerpos matemos eviten la multiplicacin viral.
DIAGNSTICO
En polluelos de codorniz, el comienzo sbito de estertores,
estornudos o tos, que se propaga con rapidez a travs de la
parvada y ocasiona mortalidad, sugiere BC. El moco exce-
sivo en la trquea, bronquios y sacosareoses una evidencia
adicional de la enfermedad. La gravedad de los signos,
rapidez de la propagacin, y presencia de lesiones, proba-
blemente sern menos notables en codornices de ms edad.
El aislamiento e identificacin de un agente indistinguible
del QBV (o del virus CELO) confirmara el diagnstico.
Para el aislamiento viral se ha utilizado la inoculacin de
embriones de pollo de 9 a 11 das a travs del saco corioalan-
toico con suspensionesde trquea, sacos areoso pulmones.
Yates y colaboradores (22) recomendaron suspensiones de
(Captulo23)
muestras fecales u homogeneizados del intestino delgado
posterior (leon) o del colon. Jack y colaboradores (11, 12)
informaron del xito al aislar QBV del hgado de aves
infectadas de manera natural y de la bolsa de Fabricio,
tonsilas cecales de aves infectadas experimentalmente. Se
practican de 3 a 5 pases ciegos con liquido alantoamnitico
tomado de huevos enfriados de hasta seis das o ms a la
inoculacin, o antes de embriones que mueran 24 horas o
ms despusde la inoculacin, o que exhiban signos de falta
de crecimiento en la observacin diaria a trasluz. De acuerdo
con Yates y colaboradores (22), unas cuantas cepas parecen
requerir inoculacin a travs del saco vitelino en embriones
de 5 a7 das.
La mortalidad de embriones (aumenta con el nmero
de pases), falta de crecimiento, engrosamiento del amnios,
focos necrticos o moteado del hgado y acumulacin de
uratos en el mesonefro, son alteraciones tpicas ocasionadas
por QBV o virus CELO. La neutralizacin del virus ais-
lado por antisueros especficos contra QBV o virus CELO
confirmarn la identificacin del virus y el diagnstico.
En general, la informacin perteneciente al aislamien-
to, propagacin e identificacin de CELO o de cualquier
adenovirus grupo 1 serotipo 1 adenovirus aviarios, podria
aplicarse para el QBV. Yates y colaboradores (22) prefirie-
ron los cultivos celulares de rin o de rin de embrin de
pollo, y Jack y Reed (9, 10) describieron la propagacin
de QBV en tejido heptico de embrin de pollo. La prue-
ba de precipitacin en agar gel (AGP) se utiliz para ubicar
algn aislamiento viral en el grupo de los adenovirus avia-
res, pero sta no identifica al serotipo. La clasificacin del
serotipo se basa en la neutralizacin del virus (9). En ausen-
cia de recursos para el aislamiento viral en el fracaso de este
aislamiento, la prueba de AGP con el empleo de antgeno de
lote en conjuntos de pares de muestras de suero puede ser
de valor. Un porcentajede maneranotablemayor de pruebasde
precipitina positiva entre las muestras reunidas durante la
Figura 23-5. A a E. Bronquitis de la codorniz. A. Trquea
de un pollo de codorniz infectado con QBV. Existe opaci-
dad de la trquea por la presencia de exudado necrtico
B. Corte transversal de la trquea de un pollo de codorniz
infectado con QBV. La mucosa del corte hacia la izquierda
se encuentra estremadamente engrosada, originando una
obstruccin parcial mientras que la parte de la derecha tiene
cambios mnimos. C. Corte microscpico de la trquea de
una codorniz infectada con QBV. Existe deciliacin epitelial,
inflamacin celular, necrosis, descamacin e infiltracin le u-
cocitaria. D. Pollito de codorniz infectado con QBV. Los
pulmones se encuentran congestionados y contienen reas
consolidadas rojas que rodean el hilio bronquial. E. Corte
microscpico de bronquios pulmonares de una codorniz
infectada con QBV. Hay proliferacin de clulas epiteliales,
infiltracin leucocitaria y exudado luminal. Dentro de las
clulas epiteliales se encuentran inclusiones intranucleares
basfilas. F, G. Enteritis hemorrgica. F. Pavo de siete
semanas de edad. El asa duodenal es morado oscuro debido
al contenido sanguinolento (un corte abierto muestra el
contenido). Obsrvese el crecimiento y moteado esplnico.
Tambin hay inflamacin del saco areo torcico (izquier-
da), caracterstico de colisepticemia aguda, que a menudo
es posterior a la infeccin por virus de la enteritis hemorr-
gica (HEV) (Barnes). G. Bazo notablemente crecido y mar-
mreo en pavo con infeccin HEV (Barnes).
638 . Erifermedades de las aves
convalecencia (2.5 a 4 semanas despus de los signos ini-
ciales), que entre los sueros reunidos durante la fase aguda
(primeros das de los signos), debe apoyar un diagnstico
presuntivo de BC basado en observaciones clnicas.
La aspergilosis pulmonar puede diferenciarse de la
viruela por la presencia de tapones caseosos en los pul-
mones o depsitos en los sacos areos, con bolsas de acu-
mulaciones de esporas grisceas o verduscas. Aunque las
infecciones bacterianas puedan complicar la enfermedad,
no se conoce alguna que origine un desarrollo rpido de
signos, lesiones y mortalidad tpica de BC. DuBose (2)
sugiri que la enfermedad de Newcastle puede presentar un
cuadro clnico parcialmente similar a la BC, pero no se ha
descrito la enfermedad de Newcastle clnica en la codor-
niz de cola blanca. La identificacin histolgica de los
cuerpos de inclusin intranuclear es morfolgicamente ca-
racterstico de los adenovirus en el epitelio traqueal o bron-
quial, sugiere infeccin con QBV (8).
TRATAMIENTO, PREVENCiN
y CONTROL
No existe algn tratamiento especifico contra la BC. El
ligero aumento en el calor en la criadora, la ventilacin
adecuada, pero sin corrientes y evitar la aglomeracin,
son medidas de sostnsugeridasdurante un brote. La preven-
cin se basa en proteger a las codornices susceptibles de
todas las fuentes posibles de QBV o virus CELO. Adems
de los procedimientos sanitarios ordinarios y las medidas para
evitar el ingreso de agentes infecciosos eqlas instalaciones,
debe tenerse cuidado en conservar a las codornices adultas,
as como a otras especiesaviares, separadasde las codornces
jvenes. Las medidas de control en una granja deben iniciarse
de inmediato cuando se hace un diagnstico an tentativo de
QBV. Adems de las medidas generales para prevenir la
REFERENCIAS
l. Aghakhau, S.M. 1974.Avian adenoviruses.Vet Bull 44:53 1-552.
2. Du~e, R.T. 1967. Quail bronchitis. Bull Wildl Dis Assoc
3:10-13.
3. DuDose, R. T., aud L.C. Grumbles. 1959. The relationship
between quail bronchitis virus and chicken embryo lethal
orphan virus. Avian Dis 3:321-344.
4. DuDose, R. T., L.C. Grumbles, aud A.I. Flowers.1958. The
isolation of a nonbacterial agent from quail with a respiratory
disease. Poult Sci 37:654-658.
5. DuDose, R. T., L.C. Grumbles, aud A.I. Flowers.
1960. Differentiation of quail bronchitis virus and
infectious bronchitis virus by heat stability. Am J Vet
Res 21:740-743.
6. Dutta, S.K., aud D.S. Pomeroy. 1967. Electron mi-
croscopic studies of quail bronchitis virus. Am J Vet Res
28:296-299.
7. Jack, S.W., aud W.M. Reed.1989. Experimentally-induced
quail bronchitis. Avian Dis 34:433-437.
8. Jack, S.W., aud W.M. Reed.1990. Pathology ofquail bron-
chitis. Avian Dis 34:44-51.
Q .1 ,." W ..ntl WM Rpptl l()I)/\ F"rth"r "h"r""t"ri7"tjnn
(Captulo23)
transmisin de grupo a grupo, las operaciones de incuba-
cin debendiferirse hastados semanasdespusde que han de-
saparecido los signos con el propsito de evitar un brote
en presencia de codornices jvenes altamente susceptibles.
Un intento por erradicar al QBV de la codorniz de cola
blanca en una granja grande de aves de caza no tuvo xito,
pero puede haber prevenido prdidas y BC clnica durante
un periodo de 2.5 aos (3).
En ese caso muri por la enfermedad 80% de las
10 000 codornices nacidas durante el ao anterior. Adems
de la mayor parte de las medidas descritas antes, se comer-
cializaron las codornices de ms edad, y slo se conservaron
las sobrevivientes de parvadas que haban sido afectadas
cuando tenan menos de cuatro semanascomo reproducto-
ras. Se detectaronanticuerposde NY en altas concentraciones
en codornices de 3.5 meses de edad nacidas dos aos
despus, pero no se detectaron signos de BC en el periodo
intermedio o hasta el momento cuando la granja se cerr
el invierno siguiente. Winterfield y Dhillon (16) emplearon
un serotipo de adenovirus tipo l en polluelos de codorniz
como una vacuna contra BC. El aislamiento, designado
como virus Indiana C, fue aislado de pollos (17). Prob ser
apatgeno en la codorniz en una experiencia del laboratorio
y se us despusen una granja en lacuallaBC era endmica
y las prdidas extensas.
Se inform que la enfermedad remiti con rapidez; no
obstante, en estudios recientes (10), la inoculacin experi-
mental de codornices de l o 3 semanas de edad result en
ndices de mortalidad de 33 a 100%; en codornices inocu-
ladas a las 6 o 9 semanas, la mortalidad vari de O a 10%.
Las lesiones macroscpicas e histolgicas incluan traque-
tis y bronquitis necrotizante con neumona, hepatitis y es-
plenitis necrotizantes y deplecin linfoide de la bolsa de
Fabricio. Con base en eStos datos, Indiana C parece ser
altamente patgena para la codorniz comn y no se reco-
mienda que se utilice como vacuna para prevenir la BC. Se
requieren ms estudios acerca del uso potencial de vacunas
para prevenir la BC.
of an avian adenovirusassociatedwith inclusionbody hepa-
titis in bobwhitequail. Avian Dis 34:526-530.
10. Jack, S.W., and W.M. Reed. 1994.Experimentalinfection
of bobwhite quail with Indiana C adenovirus.Avian Dis
38:325-328.
11. Jack, S.W.. W.M. Reed, and T.A. Bryan. 1987.lnclusion
body hepatitis in bobwhite quail (Colinus virginianus). Avian
Dis31:662-665.
12. Jack,S.W.,W.M. Reed,andT. Burnstein.1994.Pathogene-
sis ofquail bronchitis.Avian Dis 38:548-556.
13. King, O.J., S.R. Pursglove.Jr., and W.R. Oavidson. 1981.
Adenovirusisolationand serologyfrom wild bobwhitequail
(Colinusvirginianus).Avian Dis 25:678-682.
14. Monreal. G. 1992.Adenovirusesand adeno-associated vi-
rusesofpoultry. Poult Sci Rev4:1-27.
15. Olson,N.O. 1950.A respiratorydisease(bronchitis)of quail
causedby a virus. Proc 54th Annu Meet US Livest Sanit
Assoc,pp. 171-174.
16. Winterlield, R.W., and A.S. Ohillon. 1980. Unpublished
data.
17 Wintprfipld. RW- A_M- Flldlv- IInd A_M C;IIllinll-

1973. Adenovirus infection and disease.l. Some charac-
teristics of an isolate from chickens in Indiana. Avian Ois
17:334-342.
18. Yates,V.J. 1960.Characterizationofthe chicken-embryo-le-
thal-orphan(CELO) virus. PhO dissertation,University of
Wisconsin,Madison,WI.
19. Yates, V.J., and D.E. Fry. 1957. Observations on a
chicken embryolethal orphan(CELO) virus. Am J Vet Res
18:657-660.
INTRODUCCiN
La enteritis hemorrgica (EH) es una enfermedad viral agu-
da de pavos con cuatro semanas de edad o ms. Se caracteriza
por depresin, heces sanguinolentas y muerte. Por lo general,
la enfermedad clnica persiste en las parvadas afectadas
durante 7 a 10 das. No obstante, debido a la naturaleza inmuno-
supresora de EH, las infecciones bacterianas secundarias
pueden extender el curso de la enfermedad y la mortalidad por
2 a 3 semanas ms (vase Patognesis y Epizootiologa).
La enfermedad del bazo marmreo (EBM) es un tras.
tomo que afecta a los faisanes criados en confinamiento de
3 a 8 meses de edad. El virus causal resulta serolgicamen-
te indistinguible del virus de la EH. No obstante, por na-
turaleza, la enfermedad clnica suele ser respiratoria, lo que
ocasiona la muerte por asfixia.
En este captulo se describen los adenovirus aviares de
esplenomegalia aviar de pollos del grupo 11 (AAS) y la
evidencia de infecciones similares en otras gallinceas.
HISTORIA
La enteritis hemorrgica la observ por primera vez Pome-
roy y Fenstermacher (69) en Minesota, y posteriormente
Gale y Wyne (33) en Ohio. La enfermedad alcanzproporcio-
nes epidmicas en Texas a principios de 1960 y en Virginia
a mediados del mismo decenio (35). Se desarrolla en parva-
das confinadas o libres y muestra una fuerte tendencia a
infectar parvadas sucesivas en las mismas instalaciones.
No se han conservadoregistros completos de las prdidas
por EH; sin embargo, estimaciones dentro de EVA, exceden
los tres millones de dlares(EVA) por ao,antesdel desarrollo
de una vacuna. De hecho, las prdidas debidas a inmunosu-
presin y a las subsecuentesinfecciones bacterianassecunda-
rias pueden ser mucho mayores. Se ha revisado la informacin
desarrolladaacercade la EH antesde 1984 (10, 68).
En 1966, Mandelli y colaboradores (48) describieron
el primer brote informado de EBM en faisanes de anillo en
Infeccionespor adenovirus . 639
20. Yates, V.J., P.W. Chang, A.H. Oardiri, and O.E. Fry.
1960.A study in the epizootiologyofthe CELO virus. Avian
Dis 4:500-505.
21. Yates,V.J., O.V Ablashi, P.W.Chang, and O.E. Fry. 1962.
The chicken-embryo-lethal-orphan (CELO) virus as a tissue-
culturecontaminant.Avian Dis 6:406-411.
22. Yates,V.J., Y.-O. Rhee,and O.E. Fry. 1975.Commentson
adenoviral antigens(CELO, QBV, GAL). Am J Vet Res
36:530-531.
F. WilliamPiersonv C.H Domermuth
el cuello. ste fue la primera evidencia de que los adenovi-
rus aviares del grupo II tambin se encontraban en Europa.
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
La enteritis hemorrgica ha sido un problema serio en por lo
menos 10 estados de EVA, y se ha observado en cual-
quier parte del mundo donde se cran pavos. Se conocen
varios patotipos del virus de la enteritis hemorrgica (HEV)
que producen mortalidad insignificante o ninguna (15). Los
estudios de seroconversin desarrollados por los autores,
sugieren que la infeccin por HEV se encuentra diseminada
ampliamente entre los pavos adultos. El virus de la enfer-
medad del bazo marmreo (MSDV) se ha documentado en
instalaciones de faisanes en confinamiento en EVA, Cana-
d, Europa y Australia (4, 10,47,50,70,74,76,77,78). De
manera similar, una alta incidencia de anticuerpos en po-
llos maduros sugiere que se han infectado con virus AAS
(AASV) gran parte de las parvadas.
ETIOLOGA
La enteritis hemorrgica se transmiti por primera vez
mediante contenidos intestinales, filtrados y no fil-
trados, provenientes de pavos que haban muerto por la
enfermedad (35). Posteriormente, se transmiti por inocu-
lacin intravenosa (IV) de suero filtrado (7) y se encontr
que el agente causal estaba concentrado principalmente en
el bazo (11).
Clasificacin
Los estudios morfolgicos, histolgicos, inmunolgicos y de
resistenciaa cloroformo, indican que HEY, MSDY y AASY,
son miembros de la familia" Adenoviridae y del gnero
Aviadenovirus (10).
640 . Enfermedades de las aves
Se cree que estos virus constituyen un grupo inmuno-
lgicamente distinto de adenovirus aviares, a los cuales se
les ha designado como adenovirus aviares del grupo (tipo)
11(18), para diferenciarlos de un grupo mayor de adenovirus
(virus hurfano mortal para los embriones de pollo [CELO])
y otros que comparten un antgeno de grupo diferente y que
se les clasifica como adenovirus aviares del grupo (tipo) l.
Esta clasificacin se basa en observaciones de que el antian-
tisuero de EH de pavos convalecientes protege a los faisanes
en contra de la EBM (13) y de que los virus MS y AAS son
indistinguibles de HEV en pruebas de inmunodifusin en
agar gel (10). Como grupo, han demostrado ser serolgica-
mente distintos de los virus CELO (18) Y de otros cuatro
aislamientos de adenovirus de pavo (lO).
Los miembros de los adenovirus aviares del grupo II
pueden diferenciarse uno del otro mediante huella digital de
restriccin de endonucleasa (87) y afinidad de anticuerpos
monoclonales (82, 88).
Morfologa
Los viriones de los virus de la enteritis hemorrgica y de
EBM no tienen envoltura, son icosahdricos y segn los
informes, varan en su dimetro entre 70 y 80 nm y 70 a
90 nm, respectivamente (10). Sin embargo, es probable que
las diferencias en el tamao se encuentren dentro de los lmi-
tes del error experimental. El virus de la enteritis hemorrgica
pasa con facilidad aquellos filtros con porosidades de 220 a
100 nm, pero no en aquellos de lO nm (lO). Las preparacio-
nes de tejido de corte delgado examinadas por medio de
microscopia electrnica revelan que las partculas virales
de EH y EBM tienen un conteo total de 252 capsmeros,
encontrndose en formas vacas y densas ordenados de
manera intranuclear en agregados laxos o disposiciones
cristalinas (10).
Se han identificado un total de II polipptidos estruc-
turalmente distintos, que tienen pesos moleculares que va-
ran entre 14 y 97 kD (58) Y 9.5 Y 96 kD (84), al utilizar
pruebas de electroforesis en gel de poliacrilamida y tcnicas
de Westernblot; adems, se ha caracterizado a seis de es-
tas protenas. Incluyen un polipptido de 96 kD que se cree
sea un monmero de la cpside principal externa o protena
de hexn; polipptidos de 51/52 kD y de 29 kD que pueden
ser la base del vrtice del pentn y protenas de fibra; un
hom.logo de 57 kD de la protena IlIa del adenovirus
humano del grupo 2 y dos nucleoprotenas del ncleo de
12.5 kD y de 9.5 kD cada uno (84). En la microscopia
de transmisin de electrones se ha observado que los ade-
novirus aviares del grupo II slo tienen una fibra de pentn
en cada vrtice (84). Esto los distingue de los virus del grupo
1, los cuales poseen dos fibras en cada vrtice. Entre los
adenovirus aviares del grupo II sehan observado diferencias
antignicas y variaciones en la migracin electrofortica de
las protenas de la base del pentn y de fibra (84, 88).
Tambin parecen existir diferencias antignicas con respec-
to a varias otras protenas estructurales (88).
Los estudios de gradientes de sacarosa comunicados
para HEV revelan que tienen una densidad de 1.34 g/mL.
El MSDV origina una banda en los gradientes de cloruro de
cesio a una densidad de 1.32 a 1.33 g/mL.
(Captulo 23)
Composicin Quimica
Se obtuvo cido nucleico de MSDV purificado por gradien-
te de densidad mediante extraccin de fenol, probado para
desoxirribosa mediante reaccin colorimtrica directa de
difenilamina y se determin que era DNA (41). Se ha
estimado que el virus tiene una longitud genmica de
25.5 kb, lo cual lo hace relativamente corto en comparacin
con los virus de los adenovirus aviares del grupo 1, y
sorpresivamente, esto sugiere que HEV no puede encontrar-
se ms relacionado a este grupo que con los adenovirus de
mamfero (43).
Replicacin viral
Los estudios microgrficos iniciales de electrones sugirie-
ron que la replicacin de HEV y de MSDV, tiene lugar en
los ncleos de las clulas reticuloendoteliales (10). Estudios
recientes revelan que estas clulas son mononucleares de
manera ms especifica y principalmente linfoides, aunque
parece que algunos monocitos {) macrfagos contienen el
antgeno viral (71, 83). Las pruebas de ELISA, asi como la
tincin inmunofluorescente y de inmunoperoxidasa, mues-
tran la presencia de clulas infectadas en una variedad de
tejidos que comprenden intestino, bolsa de Fabricio, timo,
higado, rin, leucocitos de sangre perifrica, pulmn y
bazo (25, 31, 39, 71, 72, 79). Con base en estudios de
inmunodifusin e inmunoperoxidasa, el bazo es el principal
lugar de la replicacin viral (lO, 71).
Resistencia a los agentes fisicos y quimicos
La infectividad del HEV parece ser destruida por calenta-
miento a 70 C durante una hora; desecacin a 37 o 25 C
durante una semana (7); o por tratamiento con hipoclorito
de sodio a 0.0086% (8), sulfato lauril sdico 1.0%, Chloro-
cide 0.4%, Phenocide 0.4%, Wescodyne 0.4%0 Lysoll.O%
(7). La infectividad no se destruye por calentamiento a
65 C durante una hora; almacenamiento por cuatro
semanas a 37 C, seis meses a 4 C, cuatro aos a 40 C;
conservacin en pH 3.0 a 25 C durante 30 minutos; por
tratamiento con cloroformo a 50% o con ter etilico a 50%.
Clasificacin de cepas
El HEV, MSDV y AASV slo se han clasificado de acuerdo
con el origen (pavos, pollos, faisanes), aunque es comn que
se refiera a los aislamientos como virulentos o avirulentos
de acuerdo con el grado de trastorno que originan.
Sistemas de husped de laboratorio
Los intentos iniciales por aislar HEV en embriones de
pollo y pavo, y en cultivos celulares no tuvieron xito (10).
Investigaciones recientes indican, no obstante, que la inocu-
lacin de huevos de pavo libres de patgeno especifico con
MSDV en el da 24 del periodo de embrin, causainfeccin y
replicacin viral con un mximo de antgenos detectados en
bazo, intestino e hgado, a los seis das posinfeccin (1).
Ha habido varios intentos por infectar linfocitos. Perrin
y colaboradores (64) inocularon clulas de bazo con HEV

y despus fueron capaces de recuperar virus, pero no mos-
traron que fueran otro que el propio virus del inculo. Fasina
y Fabricant (24) demostraron infeccin in vitro en clulas
esplnicas de pollo, pavo y faisn por medio de inmunofluo-
rescencia, pero no se produjo liberacin demostrable de
virus. Nazerian y Fadly lograron con xito el pasaje seriado
de HEV y de MSDV in vitro, (55) utilizando una lnea
celular B linfoblastoide de pavo derivado de un tumor
inducido por virus de la enfermedad de Marek. Esta lnea
celular, conocida como MDTC-RPI9, se ha convertido
desde entonces en el sistema estndar para el aislamiento
viral in vitro y para la produccin de vacunas de HE y EBM.
Van den Hurk (80) tambin describi un sistema in vitro
alternativo adecuado para la produccin de vacunas, que
utiliza leucocitos de sangre perifrica de pavo.
Patogenicidad
La mortalidad en los brotes de campo de EH ha variado de
ms de 60% (35) a menos del 0.1%. En experimentos en los
cuales el tamao del bazo y la presencia de antgeno preci-
pitante indicaron 100% de infeccin, la mortalidad vari
entre 80% para la cepa ms patgena o 0% para aquella
menos patgena. La informacin actual sugiere que la ca-
pacidad de una cepa para originar mortalidad es una carac-
terstica considerablemente estable.
Se ha informado que los indices de mortalidad en
faisanes infectados de manera natural con MSDV, son de 5
a 20% durante un periodo de 10 dias a varias semanas(50).
Como sucede con HEV, podran esperarsevaraciones en la
patogenicidad entre los aislamientos de MSDV. Sin embar-
go, los faisanes infectados de modo expermental con
MSDV propagado en cultivo celular y HEV avirulento y
virulento, mostraron lesiones esplnicasmacroscpicasy mi-
croscpicastpicas, pero no lesiones pulmonares o mortalidad
(23). Seha sugerido que puedenestarimplicados otros factores
ambientales en el desarrollo de las lesiones pulmonares y la
mortalidad en los brotes de campo (23).
. PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
Hasta hace poco, los pavos, faisanes y pollos eran los nicos
huspedes naturales para los adenovirus aviares del grupo
11.Ahora se piensa que la gallina de Guinea (5, 49) Y las
psitacinas (34) tambin pueden infectarse de manera natu-
ral. Con respecto a las aves silvestres, una investigacin
serolgica en 42 especies no revel alguna evidencia de
infeccin ms all del orden Galliformes (14). Aun las
poblaciones silvestres de galliformes, es decir los pavos,
parecen encontrarse bajo riesgo de la infeccin (37), debido
a su naturaleza elusiva. Cuando se desarrolla infeccin, la
gentica del husped parece influenciar la gravedad de
la enfermedad clnica y la formacin de lesiones tanto en
pavos (46) como en faisanes. Los experimentos de labora-
torio indican que los aislamientos de MSDV de faisanes
infectarn a los pavos (16), y que los aislamientos de HEV
de pavos infectarn a los faisanes. De manera similar, los
aislamientos de pollos infectarn a los pavos (17, 18, 19).
Infecciones
por adenovirus. 641
Por medio de la infeccin experimental con HEV
se han producido lesiones en una variedad de otras especies
degallinceas, incluyendo faisanes dorados, pavo real, po-
llos, codorniz comn y perdices indias. Sin embargo, no se
ha informado de muertes en otras especies que no sean las
de los huspedes afectados.
Edad del husped afectado
con mayor frecuencia
Los primeros brotes de HE se desarrollaron en pavos de 6 a
11 semanas de edad (33, 69). Observaciones de campo
recientes indican que tiene la tendencia a afectar hacia las 7
a 9 semanas de edad. Se ha comunicado que los pavos de
13 das o menos son refractarios a la infeccin por HEV, en
ausencia de anticuerpos maternos (21), lo cual tal vez sugie-
re la necesidad de algn tipo de maduracin de las clulas
blanco. Un informe reciente que tuvo xito en la infeccin
in ovo de pavos SPF al da 24 del periodo de embrin (1)
parece confundir esto. A causa de los anticuerpo s maternos,
los pavipollos menores a 3.5 a 4 semanas de edad se consi-
deran refractarios a HE. Fadly y Nazerian (21) comunicaron
que este efecto podra perdurar hasta por seis semanas. En
ausencia de anticuerpos maternos, los pavipollos son sus-
ceptibles (20). Presuntamente, esta fue la situacin en el
nico caso comunicado de infeccin espontnea en pavipo-
llos de 2.5 semanas de edad (36).
La enfermedad del bazo marmreo en faisanes se
desarrolla de manera natural en aves de 3 a 8 meses de edad
(4, 50); tambin se ha producido de modo experimental en
faisanesadultos(13). Como sucedecon los pavos, cierta
evidencia sugiere que los faisanes son refractarios a la
infeccin hastalas cuatro semanasde edad,ya sea como
resultado de concentraciones bajas de anticuerpos maternos
o por la falta de desarrollo de las clulas blanco (29).
En pollos con AAS, la infeccin de campo se observa
como esplenomegalia en aves de engorda jvenes o en edad
para la venta (17, 36); o como esplenomegalia con conges-
tin y edema pulmonar en las aves maduras (19).
Transmisin, portadores y vectores
El virus de la enteritis hemorrgica se puede transmitir por
va oral o cloacal, mediante la inoculacin de pavipollos
susceptibles con heces infectantes (35, 42). Los virus pue-
den permanecer infectantes durante varias semanas en ca-
nales protegidos de la humedad o en suspensiones lquidas
de heces infectantes. Este virus se ha recuperado de cama
contaminada y se sabe que la enfermedad vuelve a presen-
tarse en aquellas naves donde ya apareci antes. A diferencia
de los adenovirus del grupo 1,no existe evidencia epidemio-
lgica de transmisin por huevo. Ms all de los vectores
mecnicos, no se ha implicado a otros portadores y vecto-
res en la transmisin de HEV. Estas observaciones sugieren
que la vla de transmisin de HEV se origina a partir de
parvadas infectadas hacia las susceptibles, por medio de fa-
mites contaminados con heces o cama infectantes.
Periodo de incubacin
La mortalidad por enteritis hemorrgica se desarrolla casi 5
a 6 das despus de la inoculacin cloacal u oral, o 3 a 4 das
642 Enfermedades de las aves (Captulo23)

despusde la inoculacinIV de extractosdiluidos de bazo
infectante (11). En una parvada infectada de manera natural
casi todos los signos de enfermedad suelen desaparecer6 a
10 das despus de haberse observado las primeras heces
sanguino lentas. En faisanes, la mortalidad por MSDV indu-
cido de modo experimental, se desarrolla luego de seis dias
de la inoculacin oral con virus derivados de faisanes(13). No
se ha producido mortalidad en pollos inoculados con AASV,
pero despus de la inoculacin oral se ha observado esple-
nomegalia 5 a 7 dias despus (17), as como congestin y
edema pulmonares que semejan las lesiones de campo (86).
Signos clncos
La enteritis hemorrgica se caracteriza por una progresin
rpida de los signos clnicos en 24 horas (1O, 68); stos
incluyen depresin, heces sanguino lentas y muerte. Las
heces que contienen sangre fresca, con frecuencia se loca-
lizan en la piel y plumas que rodean los anos de las aves
moribundas y muertas. En caso de aplicar presin moderada
a la zona abdominal, se puede forzar a partir de las cloacas
de tales aves. Se considera que la muerte de faisanes infec-
tados con MSDV y pollos infectados con AASV, es peragu-
da o aguda debido al compromiso respiratorio. Por tanto, en
caso de presentarse signos clnicos, podran ser depresin
leve, debilidad, disnea y, finalmente, asfixia. En ocasiones
se ha observado escurrimiento nasal premortem (26).
mrea o moteada (figura 23-50); sin embargo, los de los
pavipollos muertos tienden a ser ms pequeos y me-
nos marmreos, presuntamentepor la prdida de sangre y la
subsecuentecontraccin esplnica. Por lo general, los pul-
mones estn congestionados, no obstante, otros rganos
vasculares se observan plidos. Se ha informado de hepato-
megalia y hemorragias petequiales en diversos tejidos de los
pavipollos muertos, pero son demasiado inconsistentes
como para considerarse de valor diagnstico (] O).
Las lesiones macroscpicas en los faisanes infectados
por MSDV son bazos crecidos y caractersticamente motea-
dos o marmreos y pulmones congestionados edematosos
(4, 50). No se ha informado de lesiones intestinales en
pollos de engorda; en pollos maduros infectados con AASV
las lesiones esplnicas macroscpicas se asemejan a las de
MSDV en faisanes (]7, ]9).
Histopatologa

Morbilidad y mortalidad
En los brotes de campo se infectan todas o casi todas las
aves, segn lo indican la seroconversin (11) Y resistencia
al desafio experimental. Por lo comn, los pavipollos afec-
tados de manera clnica mueren dentro de las siguientes
24 horas; de otra manera se recuperan por completo. La
mortalidad en el campo vara de menos de 1 a ligeramente
ms de 60%, con un promedio de casi 10 a 15%. En los
experimentos de laboratorio en los que se logra 100% de
infeccin, a menudo se presenta una mortalidad de 80%. Se
ha informado que la mortalidad en faisanes criados enjaula
e infectados con MSDV es de 2 o 3%, pero puede alcanzar
hasta 5 a 20% en el transcurso de 10 das a varias semanas
(10, 50). En pollos maduros con AAS, se ha comunicado un
8.9% de mortalidad (19).

Lesiones macroscpicas
Por lo general, los pavipollos muertos aparecen plidos por
la prdida de sangre, pero con frecuencia su carne se en-
cuentra en buen estado y tienen alimento en sus buches. El
intestino delgado suele encontrarse distendido, tiene un
color rojo oscuro a negro y se encuentra lleno con un con-
tenido sanguinolento rojizo-pardo (figura 23-5F) (Nota: la
figura 23-5 puede encontrarse en la seccin titulada Bron-
quitis de la codorniz, en este captulo). La mucosa intestinal
est congestionada y cubierta, en algunos individuos, por
una membrana fibrinonecrtica amarilla. Las lesiones sue-
len ser ms pronunciadas en el intestino delgado proximal,
pero a menudo se extienden de manera distal en los casos
graves. Es caracterstico que los bazos de las aves infectadas
se encuentran alargados, friables y con una apariencia mar-

conductos pancreticos (figura 23-7), pero tambin se pue-
den desarrollar lesiones menos graves similares en proven-
triculo, molleja, intestino delgado distal, ciego, amigdalas
cecales y bolsa de Fabricio (10).
Adems, se han observado clulas que contienen in-
clusiones intranucleares por HEV en higado, mdula sea,
leucocitos de sangre perifrica, pulmn, pncreas, cerebro y
epitelio tubular renal (10, 39, 51, 79).
El MSDV y el AASV producen inclusiones intranu-
cleares y lesiones esplnicas similares a las de HEV, pero
sin implicacin gastrointestinal importante. En vez de esto,
parece ser que el pulmn es el sitio de compromiso vascular
en el faisn y el pollo, con congestin y edema como los
hallazgos ms consistentes (4, 19,31).
En las infecciones por adenovirus aviares del grupo 11
se han propuesto mltiples hiptesis respecto al mecanismo
de la formacin de lesiones (20, 39, 62, 63, 71, 75); ense-
guida se presenta un resumen. Al parecer, despus de la
inoculacin oral, la replicacin viral inicial se desarrolla en
clulas blanco linfoides dependientes de la bolsa, en las vias
gastrointestinales. Despus, hay una viremia primaria que
resulta en la infeccin de gran cantidad de clulas blanco,
principalmenteen el bazoy sangreperifrica. Entonces,hay una
liberacin secundariamasiva de particulas y elementosvirales
sin ensamblar hacia la circulacin, con una respuesta infla-
matoria mediada de manera quimica dependiente de clulas
T, inducida con proteinas virales citotxicas, en los sitios
tisulares predispuestosespecificos de husped.Esto ocasiona
disrupcin localizada de endotelio capilar y escapevascular.
Figura 23-6. Corte de intestinodelgadode pavo infectado
con EH. Las lesiones incluyen congestin intensa de la
mucosa, degeneracin de clulas epiteliales que cubren
las puntas de las vellosidades, esfacelo de clulas epitelia-
les y de puntas de vellosidad, y hemorragia en la luz. H y E,
550x.
Infeccionespor adenovirus . 643
Inmunosupresin
Los adenovirus aviares del grupo lI parecen ser linfotrpi-
cos y linfocitopticos (27,39,71,75,83). Se ha comunicado
que apoyan a la replicacin viral tanto macrfagos mono-
nucleares adherentescomo clulas mononucleares no adhe-
rentes (83) que portan IgM (75). Asimismo, se observ que
la deplecin de clulas B altera la replicacin viral y la
formacin de lesiones (20, 27, 75), Y que durante la fase
aguda de la infeccin por HEV se desarrolla en el bazo y
sangre perifrica una notable deplecin de clulas portado-
ras de Ig\1 (75). Esto indica que las clulas B y los macr-
fagos pueden servir como blancos primarios virales (75), lo
cual se comprueba por el hecho de que HEV y MSDV
producen una inhibicin pasajera de las respuestas de anti-
cuerpos a los eritrocitos de borrego (30, 52) Y al virus de la
enfermedad de Newcastle (54), y producen una depresin
de las respuestasmitgenas in vitro de clulas B y T (30, 52,
53,54).
Se ha informado de elevaciones en linfocitos T citot-
xicos/supresores portadores de CD8 (CT8), 8 a 1Odas (65)
Y 16 das posinfeccin (75). Esto podra indicar una respues-
ta protectora o reflejar los esfuerzos con el fin de regular a
la baja el sistema inmunolgico para disminuir la replica-
cin viral.
Se ha demostrado que el virus de la enteritis hemorr-
gica solo (73) o en combinacin con otros agentes como
Bordete//a avium, virus de la enfermedad de Newcastle y
Mycop/asma me/eagridis, predispone a los pavos hacia
infecciones secundarias en el campo con Escherichia co/i
(66). Estudios de laboratorio informan de hallazgos simila-
res (44, 45, 59, 67). Tambin se ha comunicado que las
Figura 23-7. Cortede bazode pavo afectadocon EH. Los
ncleos de las clulas reticulares contienen Inclusiones ca-
racteristicas H y E, 550x
644 . Ef:!fermedades
de las aves
infecciones por paramixovirus tipo 2, clamidiales (2) y
estafiloccicas son sec~ndarias a la infeccin por HEV. De
manera sorprendente, se comunica que hay mejores ganan-
cias de peso y menor diseminacin de oocistos en pavos
infectados de modo concomitante con HEV o MSDV y
Eimeria meleagrimitis (60). No secomprende el mecanismo
de esta interaccin benfica.
Parece ser que la inmunosupresin se desarrolla con
cepas de HEV y MSDV, tanto virulentas como avirulentas
(45, 65). Por tanto, las cepas virulentas no deben conside-
rarse con certeza patgenas, ni las cepas avirulentas como
apatgenas.
Inmunidad
Activa
Los pavipollos que se recuperan ya sea de brotes naturales
o de infecciones experimentales de HE, resultan refractarios
al desafio. La proteccin no parece ser especifica para la
cepa del virus. Las cepas que originan menos de 1% de
mortalidad inducen inmunidad, la cual evita la infeccin con
cepas patgenas, que por lo comn ocasionan una mortali-
dad mucho mayor(15). Losanticuerpos contraHEV pueden
detectarse mediante ELISA desde los tres dias posinocu-
lacin (81). Tal inmunidad parece ser prolongada, o incluso,
por toda la vida. Una parvada vigilada por los autores
durante cuatro afios, demostr un indice de seroconversin
de 100% a las cuatro semanas posinfeccin y todavia se
encontr positivo a 83%, 40 meses despus.
Sin duda alguna, la inmunidad mediada por clulas
tiene una participacin importante en la proteccin activa
en contra de las infecciones por adenovirus aviares del
grupo II y en la formacin de lesiones; sin embargo, no se
entiende por completo tal participacin. La inoculacin de
pavos con HEV origina un aumento en clulas T portadoras
de CD4 (CT4) esplnicas, 4 a 6 dias posinfeccin (75).
Despus de la infeccin, tambin parecen incrementarse las
clulas T citotxicas/supresoras portadoras de CD8 (CT8)
(65, 75), las cuales pueden proteger contra la replicacin
viral adicional, pero tambin podrian incrementar la suscep-
tibilidad a infecciones bacterianas secundarias. La deple-
cin selectiva in vivo de las clulas T con ciclosporina A,
potencia la formacin de lesiones esplnicas y la replicacin
viral en faisanes infectados con MSDV (32), tambin reduce
la formacin de lesiones intestinales en pavos infectados
con HEV (75).
Pasiva
Cuando hay anticuerpos matemos, aun en concentraciones
indetectables, stos proporcionan proteccin contra la HE
clnica hasta por seis semanasdespus del nacimiento, y se
ha informado que interfieren con la vacunacin hasta la
semana cinco posnacimiento (21). Por medio de la inyec-
cin de las aves con antisuero de convalecientes, obtenido
de parvadas recuperadas, se puede conferir inmunidad pa-
siva. En experimentos de laboratorio, 0.5 a 1.0 mL de
antisuero previnieron lesiones macroscpicas, y con tan
poco como 0.1 a 0.25 mL se evitaron las lesiones intestinales
(9). El suero hiperinmunitario administrado de esta manera,
permite proporcionar cierta proteccin de la formacin de
lesioJ1eshasta por cinco semanas (21).
(Captulo 23)
DIAGNSTICO
Aislamiento e identificacin
del agente causal
En el contenido intestinal sanguinolento (35) o en tejido
esplnico obten,idos a partir de pavipollos muertos o mori-
bundos, se pueden encontrar grandes concentraciones de
HEV. Otra fuente adecuadade antgenos virales consiste en
material esplnico de faisanes infectados con MSDV y
pollos infectados conAASV. Los pavos seronegativos a la
enteritis hemorrgica, de preferencia de 5 a 10 semanas de
edad, pueden inocularse por va oral con contenido intesti-
nal o por va oral o IV, con extracto salino crudo de bazo
macerado. Con los aislamientos virulentos, la muerte se
presenta a menudo a los tres das despus de la inoculacin
IV y de 5 a 6 das despusde la va oral. Los pavipollos que
no fallecen, por lo general.tienen bazos crecidos y marm-
reos que contienen virus (11). Se puede utilizar, de manera
alterna, una lnea de clulas B lnfoblastoides (MDTC-
RP19) de origen de pavo para aislar y propagar in vitro al
virus de la enteritis hemorrgica (55, 56).
La identificacin positiva de los adenovirus aviares del
grupo 11en tejidos frescos o congelados, suele lograrse al
probar extractos de tejidos salinos utilizando un mtodo de
precipitina en agar gel (AGP) (11-12). Los mtodos menos
comunes, pero ms actuales, comprenden ELISA con cap-
tura de antgeno (72, 40, 57, 8 1), huella digital con restric-
cin de endonucleasa (87) y reacciones en cadena de la
polmerasa (PCR). En tejidos fijados pueden identificarse
los antgenos virales mediante mtodos inmunofluorescen-
tes (25) o de inmunoperoxidasa (3 1, 28, 38, 7 1).
Serologa
Los anticuerpos contra el virus de la enteritis hemorrgica
pueden detectarse en el plasma o suero de las aves recupe-
radas mediante PAG (11,12) desde las dos semanas, pero
prcticamente no se pueden detectar antes de las tres sema-
nas posinfeccin. Es recomendable probar sueros de la fase
aguday convalecienteen caso de que el diagnstico se funda-
mentara en serologa. Los anticuerpos producidos contra
HEV, MSDV y AASV no resultan distinguibles. Por medio
de PAG pueden detectarse anticuerpos maternos, pero por
lo general este mtodo carece de suficiente sensibilidad
despusde la semana de edad (8 1). Se ha desarrollado una
ELISA ms sensible para detectar y cuantificar los anticuer-
pos maternos y la seroconversin posinfeccin a HEV (6,
40, 56, 57, 72, 8 1). Estas pruebas son capaces de detectar
anticuerpos maternos en el suero de pavos hasta las 4 o
5 semanas de edad, aunque gran parte de las aves es sero-
negativa alrededor de las tres semanas de edad (21, 8 1). La
seroconversin puede determinarse desde los tres das po-
sinfeccin (81).
Diagnstico diferencial
En pavos, un gran hgado marmreo, sin antgeno HEV
demostrable por medio de PAG, y la ausencia de hemorragia

iluestinal, debe considerar reticuloendoteliosis o enferme-
dad lintoproliferativa como posibles diagnsticos diferen-
ciales. En pavos, a menudo se atribuyen errneamente a
HEV los bazos crecidos y congestionados, que con mayor
frecuencia se deben a septicemia bacteriana, por ejemplo
colibacilosis o erisipela. La hemorragia gastrointestiAal y la
hiperemia de la mucosa pueden relacionarse con septicemia,
viremia o toxemia agudas,por ejemplo colibacilosis, influefiZJl
aviar. stas se observan pocas veces, sin otros signos que
indiquen sus infecciones respectivas. El parasitismO,..Ia
coccidiosis y las sustancias txicas, esto es, los metales
pesadosy los qumicos, tambin deben considerarse.
Los faisanes y pollos que mueren de manera aguda con
signos de insuficiencia respiratoria, pero sin bazos gran-
des y marmreos, deben someterse a pruebas en busca de
otros patgenos respiratorios, incluyendo enfermedad
de Newcastle, influenza aviar, laringotraquetis infecciosa
y bronquitis infecciosa. Los asfixiantes atmosfricos, como
monxido de carbono, bixido de carbono y gas natural,
debern considerarse en aquellas explotaciones en confina-
miento. El crecimiento y marmreo esplnicos,sin evidencia
de antgenos de MSDV o AASV, debe exigir la evaluacin
histopatolgica de enfermedades neoplsicas como la enfer-
medad de Marek, leucosis linfoide y reticuloendoteliosis.
TRATAMIENTO, PREVENCiN
y CONTROL
Tratamiento
Al primer signo de un brote, EH puede tratarse por medio
de inyeccin subcutnea o intramuscular de 0.5 a 1.0 mL de
antisuero de convaleciente obtenido de parvadas sanas al
sacrificio (9). No se ha descrito algn tratamiento para el
MSD de faisanes o de AAS de pollos, pero se presume que
puede ser eficaz un enfoque similar.
Debido a la naturaleza inmunosupresora de los adeno-
virus aviares del grupo 11,a menudo debe considerarse el
tratamiento de las infecciones bacterianas secundarias,prin-
cipalmente de la colibacilosis. Siempre se recomienda la
eleccin de algn antibitico apropiado con baseen cultivos
y sensibilidad.
Procedimientos de manejo
La prevencin y control de HE, MSD y AAS empieza con
una buena bioseguridad, ya que el modo de transmisin ms
REFERENCIAS
l. Ahmad, J., and J.M. Sharma. 1993. Protection against
hemorrhagicenteritis and NewcastleDiseasein turkeys by
embryovaccinationwith monovalentand bivalent vaccines.
Avian Dis 37:485-491.
2. Andral, B., M. Metz, D. Toquin, J. LeCoz,and J. Newman.
1985.Respiratorydisease(rhinotracheitis)ofturkeys in Brit-
tany, France. 1II. Interaction of multiple infecting agents.
Avian Dis 29:233-243.
3. Barbour, E.K., P.E.Poss,M.K. Brinton, J.B. Johnson,and
Infecciones por adenovirus 645
comn es el transporte de cama y heces infectadas de
parvada en parvada. Las instalaciones contaminadas
pueden limpiarse y desinfectarse con una solucin de hipo-
clorito de sodio a 0.0086% u otros agentes viricidas, inclu-
yendo los derivados fenlicos, adems de secar a 25 C
durante una semana (7, 8). En gran parte de las empresas
comerciales, en especial las que tienen aves de diferente
edad, se considera imprctica la eliminacin total del virus.
En tales casos, la vacunacin permanece como la medida
ms viable para el control y prevencin de la enfermedad
clnica.
Inmunizacin
Los aislamientos avirulentos de HEV y de MSDV como
vacunas vivas administradas por medio del agua de bebida
se han utilizado con xito (15). Ahora se usan ms dos tipos
de vacuna. Una consiste en un homogeneizado crudo, pre-
parado con bazos de pavos de 4 a 6 semanas de edad
inoculados con MSDV o HEV avirulento (15); la otra se
produce in vitro utilizando la lnea celular MDTC-RPI9 en
suspensin de cultivo (22). Ambas vacunas parecen produ-
cir seroconv(.sin y proteccin adecuadas (3), y son muy
utilizadas en EUA; sin embargo, slo la ltima se encuentra
disponible comercialmente. Tambin se ha descrito un ter-
cer mtodo para producir vacunas, el cual implica la propa-
gacin de virus avirulentos en leucocitos de sangre
perifrica (83) Y se usa en Canad. Otras vacunas, incluyen-
do una subunidad de hexn purificada (85), y productos
recombinantes obtenidos mediante ingeniera gentica, es-
tn en desarrollo (43).
Recientemente se describe la vacunacin in ovo, con
xito, de pavos libres de patgeno especfico (1), pero por
lo general la vacunacin estndar de pavos sanos se efecta
entre las 4 y 6 semanas de edad. Para la supervivencia del
virus vacunal y, por tanto la adecuada vacunacin, son
bsicas la adicin de un estabilizante para la vacuna, es de-
cir, leche en polvo, el agua, la eliminacin de cualquier
desinfectante en la tubera y la interrupcin temporal de la
clorinacin del agua. Las parvadas que experimentan una
proteccin menor a 100% a partir de la vacunacin inicial,
se protegen subsecuentementepor transmisin lateral en un
trmino de 2 o 3 semanas.A pesar de esto, en ocasiones se
recurre a la vacunacin doble.
Para controlar MSD en faisanes, se dispone de vacunas
vivas avirulentas para administrarse en el agua(16, 23). Hoy
en da no existe una vacuna para AAS de pollos, ni parece
que sea necesario su desarrollo.
N.H. Nabbut.1993. Evaluationofcell culturepropagatedand
in vivo propagated hcmorrhagic enteritis vaccines in turkeys.
Vet ImmunollmmunopathoI35:375-383.
4. 8ygrave, A.C., and M. Pattison. 1973. Marble spleen dis-
ease in pheasants (Phasianus colchicus). Vet Rec 92:534-535.
5. Cowen, 8.S., H. Rothenbacher, L.D. Schwartz, M.O.
8raune, and R.L. Owen. 1988. A case of acure pulmonary
edema, splenomegaly, and ascites in guinea fowl. Avian Ois
32:151-]56.
646 . Enfermedades de las aves
6. Davidson, 1" A. Aronovici, Y. Weisman, and M. Malkin-
son. 1985. Enzyme immunoassay studies on the serological
response ofturkeys to hemorrhagic enteritis virus. Avian Ois
29:43-52.
7. Domermuth, C.H., and W. B. Gross. 1971. EtIect of disin-
fectants and drying on the virus of hemorrhagic enteritis of
turkeys. Avian Ois 15:94-97.
8. Domermuth,C.H., andW.B. Gross. 1972. EtIectofchlorine
on the virus of hemorrhagic enteritis of turkeys. Avian Ois
16:952-953.
9. Domermuth, C.H., and W.B. Gross. 1975. Hemorrhagic
enteritis ofturkeys. Antiserum -efficacy, preparation and use.
Avian Ois 19:657-665.
10. Domermuth, C.H., and W.B. Gross. 1984. Hemorrhagic
enteritis and related infections. In M.S. Hofstad, H.J. Barnes,
B. W. Calnek, W.M. Reid, and H. W. Yoder, Jr. (eds.). Oiseases
ofPoultry, 8th ed. lowa State University Press, Ames, lA, pp.
511-516.
11. Domermuth, C.H., W.B. Gross, R.T. DuBose, C.S.
Douglass, and C.B. Reubush, Jr. 1972. Agar gel ditIusion
precipitin test tar hemorrhagic enteritis ofturkeys. Avian Ois
16:852-857.
12. Domermuth, C.H., W.B. Gross, and R.T. DuBose. 1973.
MicroimmunoditIusion test for hemorrhagic enteritis of tur-
keys. Avian Ois 17:439-444.
13. Domermuth, C.H., W.B. Gross, R.T. DuBose, and E.T.
Mallinson. 1975. Experimental reproduction and antibody
inhibition ofmarble spleen disease ofpheasants. J Wildl Ois
II :338-342.
14. Domermuth, C.H., D.J. Forrester, D.O. Trainer, and W.J.
Bigler. 1977. Serologic examination ofwild birds for hemor-
rhagic enteritis of turkey and marble spleen disease of pheas-
ants. J Wildl Ois 13:405-408.
15. Domermuth, C.H., W.B. Gross, C.S. Douglass, R.T.
DuBose, J.R. Harris, and R.B. Davis.1977. Vaccination for
hemorrhagic enteritis ofturkeys. Avian Ois 21 :557-565.
16. Domermuth, C.H., W.B. Gross, L.D. Schwartz, E.T.
Mallinson, and R. Britt. 1979. Vaccination ofring-necked
pheasant for marble-spleen disease. Avian Ois 23:30-38.
17. Domermuth, C.H., J.R. Harris, W.B. Gross, and R.T.
DuBose. 1979. A naturally occurring infection of chickens
Witll a hemorrhagic enteritis/marble spleen disease type of
virus. Avian Ois 23:479-484.
18. Domermuth, C.H., C.R. Weston, B.S. Cowen, W.M. Col-
well, W.B. Gross, and R.T. DuBose. 1980. Incidence and
distribution of avian adenovirus group " splenomegaly of
chickens. Avian Ois 24:591-594.
19. Domermuth, C.H., L. van der Heide, and G.P. Faddoul.
1982. Pulmonary congestion and edema (marble spleen dis-
ease) of chickens produced by group " avian adenovirus.
Avian Ois 26:629-633.
20. Fadly, A.M., and K. Nazerian. 1982. Evidence for bursal
illvolvement in the pathogenesis of hemorrhagic enteritis of
turkeys. Avian Ois 26:525-533.
21. Fadly, A.M., and K. Nazerian. 1989. Hemorrhagic enteritis
of turkeys: Intluence of maternal antibody and age at expo-
sure. Avian Ois 33:778-786.
22. Fadly, A.M., K. Nazerian, K. Nagaraja, and G. Below.
1985. Field vaccination against hemorrhagic enteritis ofturkeys
by a cell-culture live-virus vaccine. Avian Ois 29:768-777.
23. Fadly, A.M., B.S. Cowen, and K. Nazerian. 1988. Some
observations on the response of ring-necked pheasants to
inoculation with various strains of cell-culture-propagated
type" avian adenovirus. Avian Ois 32:548-552.
24. Fasina, S.O., and J. Fabricant. 1982. In vitro studies of
hemorrhagic enteritis virus with immunotluorescent antibody
technique. Avian Ois 26:150-157.
25. Fasina, S.O., and J. Fabricant. 1982. Immunotluorescence
(Captulo23)
studieson theearlypathogenesis ofhemorrhagicenteritisvirus
infectionin turkeysandchickens.Avian Dis 26:158-163.
26. Fitzgerald, S.D., and W.M. Reed. 1989.A review ofmar-
ble spleen diseaseof ring-necked pheasants.J Wildl Dis
25:455-461.
27. Fitzgerald, S.D., and W.M. Reed. 1991. Pathogenesisof
marble spleendiseasein bursectomizedand non-bursecto-
mizedring-neckedpheasantsfollowing oral inoculationwith
cell-culture-propagated virus. Avian Dis 35:579-584.
28. Fitzgera1d,S.D.,and A. Richard. 1995.Comparisonoftour
fixatives for routine splenic histo10gyand immunohisto-
chemicalstaining for group II avian adenovirus.Avian Dis
39:425-431.
29. Fitzgerald, S.D.,W.M. Reed,and T. Burnstein. 1991.The
influenceof ageon the responseof ring-neckedpheasantsto
infectionwith marblespleendiseasevirus. Avian Dis 35:960-
964.
30. Fitzgerald, S.D., A.L. Fitzgerald, W.M. Reed, and T.
Burnstein. 1992.Immunefunction in pheasantsexperimen-
tally intected with marble spleendiseasevirus. Avian Dis
36:410-414.
31. Fitzgerald, S.D., W.M. Reed,and T. Burnstein. 1992.De-
tection of type II avian adenoviralantigenin tissuesections
usingimmunohistochemical staining.Avian Dis 36:341-347.
32. Fitzgerald, S.D.,W.M. Reed,A.M. Furukawa, E. Zimels,
and L. Fung. 1995.Effect ofT -Iymphocytedepletionon the
pathogenesis of marblespleendiseasevirus infection in ring-
neckedpheasants. Avian Dis 39:68-73.
33. GaJe,C., and J.W. Wyne.1957. Preliminaryobservationson
hemorrhagicenteritisofturkeys. Poult Sci 36:1267-1270.
34. Gomez-Villamandos,J.C., J.M. Martin de las Mulas, J.
Hervas, F. Chancon-M. de Lara, J. Perez,and E. Mozos.
1995. Spleno-enteritiscausedby adenovirusin psittacine
birds: A pathologicalstudy.Avian PathoI24:553-563.
35. Gross,W.B., and W.E.C. Moore.1967. Hemorrhagicenteri-
tis ofturkeys. Avian Dis 11:296-307.
36. Harris, J.R., and C.H. Domermuth. 1977. Hemorrhagic
enteritis in two-and-one-half-week-oldturkey poults. Avian
Dis 21:120-122.
37. Hopkins, B.A.,J.K. Skeeles,G.E. Houghten, D. Slagle,and
K. Gardner. 1990.A survey of intectious diseasesin wild
turkeys (MeleagridisgaIlopavosilvestris) trom Arkansas.J
Wildl Dis 26:468-472.
38. Hussain, l., and K. V. Nagaraja. 1993. A monoclonal
antibody-basedimmunoperoxidasemethodfor rapid detec-
tion of haemorrhagicenteritis virus of turkeys, ResVet Sci
55:98-103.
39. Hussain, l., C.V. Choi, B.S. Rings, O.P. Shaw, and K.V.
Nagaraja. 1993.Patl10genesis ofhemorrhagicenteritisvirus
intection in turkeys.J Vet Med 40:715-726.
40. lanconescu,M., E.J. Smith, A.M. Fadly, and K. Nazerian.
1984.An enzyme-linkedimmunosorbentassayfor detection
of hemorrhagic enteritis virus and associatedantibodies.
Avian Dis 28:677-692.
41. "tis, J.P. 1976.Experimentaltransmissionofmarble spleen
diseasein turkeysandpheasants with demonstration,charac-
terizationandclassificationofthe causativevirus. Diss Abstr
36:4890-B.
42. Itakura, C., H.C. Carlson, and G.N. Lang. 1974.Experi-
mental transmissionof hemorrhagic enteritis of turkeys.
Avian Pathol3:279-292.
43. Jucker, M.T., J.R. McQuiston, J.V. van den Hurk, S.M.
Boyle, and F.W. Pierson. 1996. Characterizationof the
haemorrhagicenteritisvirus genomeandthe sequenceofthe
putative penton base and core protein genes.J Gen Virol
77:469-479.
44. Kwaga, J.K., B.J. Allen, J.V van den Hurk, H. Seida,and
A.A. Potter. 1994. A carAB mutant of avian pathogenic

Escherichia coli serogroup 02 is attenuated and effective as a
live oral vaccine against colibacillosis in turkeys. Infect Im-
mun 62:3766-3772.
45. Larsen, C. T., C.H. Domermuth, D.P. Sponenberg, and W.B.
Gross. 1985. Colibacillosis of turkeys exacerbated by hemor-
rhagic enteritis virus. Laboratory studies. Avian Dis 29:729-732.
46. Le Gros, F.X., D. Toquin, M. Guittet, G. Bennejean. 1989.
Sensibilite comparee de quatre varietes genetiques de dinde a
des souches virulentes ou attenuees du virue de I'enterite
hemorragique. Avian PathoI18:147-160.
47. Lucientes, J., J.F. Garcia-Marin, and J.J. Badiola. 1984.
Outbreak ofmarble spleen disease in Spain. Med Vet 1:59-61.
48. Mandelli, G., A. Rinaldi, and G. Cervio. 1966. A disease
involving fue spleen and lungs in pheasants: Epidemiology,
symptoms, and lesions. Clin Vet (Milano) 89: 129-138.
49. Massi, P., D. Gelmett, G. Sironi, M. Dottori, A. Lavazza,
and S. Pascucci. 1995. Adenovirus-associated haemorrhagic
disease in guinea fowl. Avian PathoI24:227-237.
50. Mayeda, B., G.B. West, A.A. Bickford, and B.R. Cho.
1982. Marble spleen disease in pen-raised pheasants in Cali-
tornia. Proc Am Assoc Vet Lab Diag 25:261-270.
51. Meteyer, C.V., H.O. Mohammed, R.P. Chin, A.A. Bick-
ford, D.W. Tramper, P.N. Klein.1992. Relationship between
age offlock seroconversion to hemorrhagic enteritis virus and
appearance of adenoviral inclusions in fue enteritis and renal
tubule epithelia ofturkeys. Avian Dis 36:88-96.
52. Nagaraja, K. V., D.J. Emery, B.L. Patel, B.S. Pomeroy, and
J.A. Newman. 1982. In vitro evaluation of B-lymphocyte
function in turkeys infected with hemorrhagic enteritis virus.
Am 1 Vet Res 43:502-504.
53. Nagaraja, K. V., B.L. Patel, D.A. Emery, B.S. Pomeroy, and
J.A. Newman. 1982. In vitro depression of fue mitogenic
response of Iymphocytes from turkeys infected with hemor-
rhagic enteritis virus. Am 1 Vet Res 43: 134-136.
54. Nagaraja, K.V., S.Y. Kang, and J.A. Newman. 1985. Im-
munosuppressive effects of virulent strain of hemorrhagic
enteritis virus in turkeys vaccinated against Newcastle dis-
ease. Poult Sci 64:588-590.
55. Nazerian, K., and A. Fadly. 1982. Propagation ofvirulent
and avirulent turkey hemorrhagic enteritis virus in cell culture.
Avian Dis 26:816-827.
56. Nazerian, K., and A.M. Fadly. 1987. Further studies on in
vitro and in vivo assays ofhemorrhagic enteritis virus (HEV).
Avian Dis 31 :234-240.
57. Nazerian, K., L.F. Lee, and WS. Payne. 1990. A double-an-
tibody enzyme-linked immunosorbent assay for fue detection
of turkey hemorrhagic enteritis virus antibody and antigen.
Avian Dis 34:425-432.
58. Nazerian, K., L.F. Lee, and W.S. Payne. 1991. Structural
poiypeptides oftype II avian adenoviruses analyzed by mono-
clonal and polyclonal antibodies. Avian Dis 35:572-578.
59. Newberry, L.A., J.K. Skeeles, D.L. Kreider, J.N. Beasley,
J.D. Story, R. W. McNew, and B.R. Berridge. 1993. Use of
virulent hemorrhagic enteritis virus for fue induction of coli-
bacillosis in turkeys. Avian Dis 37:1-5.
60. Norton, R.A., J.K. Skeeles, and L.A. Newberry. 1993.
Evaluation of the interaction of Eimeria meleagrimitis with
hemorrhagic enteritis virus or marble spleen disease virus in
turkeys. Avian Dis 37:290-294.
61. Opengart, K.N. 1991. Studies on the immunopathologic
mechanisms of intestinal lesion formation in turkey poults
infected with hemorrhagie enteritis virus. PhD dissertation.
Virginia Polytechnic Institute and State University,
Blacksburg, VA.
62. Opengart, K., P. Eyre, and C.H. Domermuth. 1992. In-
creased numbers of duodena! mucosa! mast cells in turkeys
inoculated with hemorrhagic enteritis virus. Am 1 Vet Res
53:814-819.
Infeccionespor adenovirus . 647
63. Ossa,I.E., J. Alexander, and G.G. Schurig. 1982.Role of
splenectomyin preventionofhemorrhagicenteritisanddeath
from hemorrhagic enteritis virus in turkeys. Avian Dis
27:1106-1111.
64. Perrin, G., C. Louzis, and D. Toquin. 1981. L'enterite
hemorragiquedu dindon:Culturedu virus in vitro. Bull Acad
Vet Fr 54:231-235.
65. Pierson, F.W. 1993.The roles ofmultiple infectiousagents
in lIle predispositionofturkeys to colibacillosis.PhD disser-
tation. Virginia Polytechnic Institute and State University,
Blacksburg,VA.
66. Pierson, F.W., V.D. 8arta, D. 8oyd, and W.S. Thompson.
1996.The associationbetweenexposureto multiple infec-
tious agentsandthe developmentof colibacillosisin turkeys.
J Appl Poult Res5:347-357.
67. Pierson, F.W., C.T. Larsen, and C.H. Domermuth. 1996.
The productionof colibacillosisin turkeysfollowing sequen-
tial exposureto Newcastlediseasevirus or Bordetellaaviaum,
avirulent hemorrhagicenteritis virus, and Escherichiacoli.
Avian Dis 40:837-840.
68. Pomeroy,8.S. 1972.Hemorrhagicenteritis.In M.S. Hofstad,
B.W. Calnek,C.F. Helmboldt, W.M. Reid, and H.W. Yoder,
Jr. (eds.).Diseasesof Poultry,6th ed. lowa StateUniversity
Press,Ames, lA, pp. 253-255.
69. Pomeroy,8.S., and R. Fenstermacher.1937.Hemorrhagic
enteritisin turkeys.Poult Sci 16:378-382.
70. Rachac,V., and K. Marjankova. 1983.Occurrenceofmar-
ble spleendiseasein pheasantsin southernBohemia.Veteri-
narstvi33:359-361.
71. Saunders, G.K., F.W. Pierson, and J.V. van den Hurk.
1993. Haemorrhagicenteritis virus infection in turkeys: A
comparisonof virulent and avirulent virus infections,and a
proposedpathogenesis. Avian PathoI22:47-58.
72. Silim, A., and J. Thorsen. 1981. Hemorrhagic enteritis:
Virus distributionandsequentialdevelopmentof antibodyin
turkeys.Avian Dis 25:444-453.
73. Sponenberg, D.P., C.H. Domermuth, and C.T. Larsen.
1985.Field outbreaksof colibacillosis ofturkeys associated
with hemorrhagicenteritis virus. Avian Dis 29:838-842.
74. Stoikov, V., and l. Nikiforov. 1983. Clinical features,
epidemiology and pathology of marble spleen diseasein
pheasants. Veterinarnomed Nauk 20:89-97.
75. Suresh, M., and J.M. Sharma. 1995.Hemorrhagicenteri-
tis virus inducedchangesin the Iymphocytesubpopulations in
turkeys and the effect of experimentalimmuno- deficiency
on viral pathogens.Vet ImmunolImmunopathoI45:139-150.
76. Szankowska,Z., E. Kubissa, M. Piotrowska, H. Panufnik.
1982. Outbreak of marble spleen diseasein pheasantsin
Poland.Med Wet 38:288-290.
77. Sztojkov, V., F. Ratz, and E. Saghy. 1978. Marble spleen
diseaseof pheasantsin Hungary.Magy Alltorvosok Lapja
33:223-226.
78. Tham, V.L., andN.F. Thies. 1988.Marble spleendiseaseof
pheasants. Aust Vet J 65:130-131.
79. Trampel, D.W., C.V. Meteyer, A.A. 8ickford. 1992.Hem-
orrhagic enteritis virus inclusions in turkey renal tubular
epithelium.Avian Dis 36:1086-1091.
80. van den Hurk, J. 1985.Propagationofhemorrhagicenteritis
virus in normal(nontumorderived)cell culture.l Am VetMed
Assoc 187:307.
81. van den Hurk, J.V. 1986.Quantitationof hemorrhagicen-
teritis virus antigenandantibodyusingenzyme-linkedimmu-
nosorbentassays.Avian Dis 30:662-671.
82. van den Hurk, J. 1988.Characterizationof group 11avian
adenovirusesusing a panelof monoclonalantibodies.Can J
Vet Res52:458-467.
83. van den Hurk, J.V. 1990.Efficacy of avirulent hemorrhagic
enteritis virus propagatedin turkey leukocyte cultures for
648 . Enfermedades de las aves
vaccination against hernorrhagic enteritis in turkeys. Avian
Dis 34:26-35.
84. van den Hurk, J. V. 1992. Characterization of fue structural
proteins ofhernorrhagic enteritis virus. Arch Viro1126: 195-213.
85. van den Hurk, J.V., and S. van Drunen Littel-van den
Hurk. 1993. Protection of turkeys against hernorrhagic en-
teritis by rnonoclonal antibody and hexon irnrnunization. Vac-
cine 11:329-335.
86. Veit, H.P., C.H.. Dornermuth, and W.B. Gross. 1981. His-
INTRODUCCiN
Desde la descripcin inicial en 1976 (53), el sndrome de
baja postura (SBP 76) se ha convertido en una causa prin-
cipal de prdida de produccin de huevo en todo el mundo.
Se debe a un adenovirus que probablemente penetra en los
pollos a travs de vacunas contaminadas. El SBP 76 se
caracteriza en aves, por otra parte sanas, que producen
huevos de cascarones delgados o sin cascarn. Una vez que
se establece el p:ldecimiento en una granja de reproducto-
ras, se aprecia ms a menudo como una falta para alcanzar
objetivos de produccin, y las alteraciones en el cascarn
son menos aparentes, aunque an persisten. Desde su reco-
nocimiento inicial, parece que se provocan brotes espordi-
cos de SBP 76 como resultado de infeccin de aves por
medio de contacto directo o indirecto con aves acuticas
silvestres o domsticas infectadas.
El virus afecta slo especies aviares y, por tanto, no
tiene significado alguno en la salud pblica.
HISTORIA
Un padecimiento de gallinas ponedoras fue descrito por
investigadores holandeses en 1976 (53); Y se aislaron ade-
novirus hemaglutinantes (35). Mediante el uso de estudios
serolgicos con uno de estos aislamientos, y los registros de
parvadas fue posible establecer el patrn de la enfermedad
(35, 37). Parece que el virus era transmitido de manera
vertical y la transmisin horizontal entre las parvadas no
constitua una de sus caractersticas; el virus permaneca
latentemente a menudo hasta que las aves se acercaban al
nivel mximo en la produccin de huevo. Por la ausencia
de anticuerpos contra el virus en los pollos antes de 1974, y
la falta de proliferacin del virus en clulas de mamferos,
as como por su proliferacin deficiente en clulas de pavo
y su proliferacin ptima en clulas de pato, se sugiri que
probablemente era un adenovirus de pato. Esta suge-
rencia pronto fue confirmada por medio del aislamiento del
virus SBP 76 de patos normales y demostracin de anticuer-
pos en mltiples parvadas de patos (9,13).
(Captulo23)
topathologyof avian adenovirusgroup I1 splenomega]yof
chickens.Avian Dis 25:866-873.
87. Zhang, C., and K. V. Nagaraja. 1989. Differentiation of
avian adenovirustype 11strainsby restriction endonuclease
fingerprinting.Am J Vet Res50:]466-1470.
88. Zhang, C.L., K. V. Nagaraja, V. Sivanandan, and J.A.
Newman. 1991. Identification and characterizationof viral
polypeptidesfrom type 11avianadenoviruses.Am J Vet Res
52:1137-1141.
JB. McFerran
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
El virus SBP 76 se ha aisladode pollos en Australia (19),
Blgica (38), China (61), Francia (41), Gran Bretai'la
(9), Hungra(62), India (29), Israel (33), Italia (60), Japn
(57), Irlandadel Norte (37), Singapur(44), Sudfrica(11)
y Taiwn (31). Se ha encontradoevidenciaserolgicade
infeccinen pollos en Brasil (25), Dinamarca(5), Mxico
(42), NuevaZelanda(24) y Nigeria (39).
ETIOLOGA
Clasificacin
El virus SBP 76 se clasifica como un adenovirus con base
en su morfologa, replicacin y composicin qumica. Aun-
que el antigeno de grupo de adenovirus aviares no se detecta
mediante inmunodifusin o inmunofluorescencia, si se con-
servan aves infectadas con otro adenovirus aviar hasta que
el anticuerpo contra este virus ya no sea detectable, y luego
se infectan con el virus SBP 76, desarrollan anticuerpo s
tanto contra el adenovirus, como contra SBP 76, lo cual
indica que hay un antigeno compartido (36). El SBP 76 no
est relacionado con 11 adenovirus prototipo de aves de
corral y dos de pavo con el uso de pruebas de neutralizacin
del suero (NS) o inhibicin de la hemaglutinacin (IH) (3).
Las tcnicas de Southemblot detectaron secuencias
homlogas en el DNA de SBP y el DNA del adenovirus de
bovino, pero no se detect homologiacon el DNA de FAV 1
v el DNA de adenovirus de bovino (59).
Morfologa
Se ha informado que el tamao del virus del SBP 76
observado en preparaciones teidas de manera negativa est
dentrode los lmites de 76 nm (37) a 80 j; 5 nm (28). Estas
dimensiones se encuentran dentro de las aceptables para los
adenovirus (56).
Con el empleo de preparaciones hechas con un gra-
diente de cloruro de cesio (CsCl), se pudo demostrar la mor-
fologa tpica de adenovirus con caras triangulares con seis
capsmeros en el borde y una fibra simple de 25 nm hacien-
do proyeccin de cada vrtice (28). En las preparaciones
 Infeccionespor adenovirus . 649

normales, esta estructura no es obvia (37, 57) aunque las

partculas del SBP 76 son claramente adenovirus con cap-
smeros bien definidos con centros huecos, es posible dis-
tinguirlos de los adenovirus convencionales (figura 23-8).
En cortes delgados de clulas hepticas de embrin de pollo
infectado, se observan partculas de virus de 70 a 75 nm en
el ncleo (3). Se han descrito partculas de 68 a 80 nm
de dimetro en ncleos de clulas epiteliales de mucosa de
oviducto (50).

Densidad en cloruro de cesio

Hay diferencias en la densidad comunicada para el virus de

SBP 76 en cloruro de cesio. Todd y McNulty (51) encontra-
ron que las particulas de virus infectante formaban bandas
a densidades de 1.32 y 1.30 g/mL. Sin embargo, las par-
tculas ms pesadasno aglutinaban eritrocitos de pollo y se
observaban bajo microscopia electrnica de manera ligera
lesionadas. Las particulas con una densidad de 1.30 g/mL
hemaglutinaban y no tenian daos. Se present a una den-
sidad de 1.28 g/mL una banda de particulas hemaglutinantes
no infecciosas, vacia, rota. En contraste, Kraft y colabora-
dores (28) informaron la presencia de dos bandas de par-
tculas hemaglutinantes infecciosas en 1.32 g/mL con
Figura 23-8. Cuatro partculas de virus del SBP 76. Aunque
particulas no infecciosas rotas formando banda en los capsmeros individuales estn bien resueltos, no es
1.30 g/mL. Yamaguchi y colaboradores (57) comuni- aparente la morfologa tpca del adenovirus. Inserto: par-
caron formacin de bandas de particulas en aglutinantes en tcula de adenovrus de aviar tpo 8 que muestra caras
1.30 g/mL y de particulas infecciosas con una densidad triangulares bien definidas. Barra = 80 nm.
de 1.33 g/mL, mientras que Takai y colaboradores (49)
encontraban infectividad y hemaglutinina relacionadas con 30 minutos. Retiene su actividad durante periodos prolon-
una banda de 1.33 g/mL y hemaglutinina tambin en una gados a 4 C (3, 38). Es resistente a la tripsina, 2-mercap-
banda de 1.29. Esta discrepancia fue explicada, cuando toetanol, EDTA, papana, ficina y formaldehdo a 0.5% a
menos en parte, por Zsak y Kisary (62), quienes indicaron 37 C durante una hora, pero el ttulo se reduce de manera
que la densidad y la capacidad hemaglutinante de las par- considerable con el peryodato de potasio y glutaraldehdo a
tculas de SBP 76 dependi del mtodo usado para la 0.5% (49). Sin embargo, la tripsina destruye a la HA soluble
purificacin del virus y de que ste haya proliferado en purificada (51). La a quimotripsina destruy el receptor del
cultivos celulares o en huevos embrionados. virus en )os eritrocitos de pollo, mientras que la tripsina y la
Composicinqumica . neuraminidasa no tuvieron efecto (49).

Con la marcacin con H3-timidina e inhibicin con yedoo-
xiuridina, se demostr que el virus del SBP 76 contiene
DNA (3, 28, 51, 57). El peso molecular del DNA se estima
en22.6x 106daltons en comparacincon28.9x 106daltons
para el adenovirus tipo 1 de aves de corral (Phelps), y
los patrones de restriccin de endonucleasa no indican
relacin entre estos dos virus (62). El virus SBP 76 tiene
13 polipptidos estructurales, y cuando menos siete de ellos
corresponden con polipptidos de adenovirus tipo 1 de aves
domsticas (51).
Hemaglutinacin
El virus SBP 76 aglutina eritrocitos de pollos, patos, pavos,
gansos, pichones y pavos reales, pero no aglutina los de rata,
conejo, caballo, oveja, ganado bovino, cabra o cerdo (3, 31).
La hemaglutinina (HA) es resistente. A 56 C hubo un
descenso inicial de cuatro veces en el ttulo despus de 16
horas, pero el ttulo permaneci estable durante cuatro das
y finalmente se volvi no detectable despus de ocho.
Sobrevivi a 60 C pero se destruy por 70 C durante dehdo a 0.5% (49).
Replicacin de virus
El virus SBP 76 se replica en el ncleo de manera similar a
los adenovirus aviares pertenecientesal subgrupo A (1, 2, 3).
Se observan inclusiones intranucleares en preparaciones
teidas con hematoxilina y eosina en cultivos de clulas
infectadas (3); en las clulas epiteliales del infundlbulo,
glndula tubular de la cscara,glndula de la bolsa de la cscara,
istmo y mucosanasal,y en el bazode avesinfectadasde manera
experimental (47, 50). En los cortes ultradelgados, las par-
tlculas de virus y 1ils inclusiones tipo I a IV similares a otros
adenovirus aviares resultan evidentes en el ncleo (2,3).
Resistencia a los agentes qumicos y fsicos
El virus del SBP 76 es estable al tratamiento con cloroformo
y variaciones en pH entre 3 y 10. Es inactivado por calen-
tamiento durante 30 minutos a 60 C, sobrevive durante tres
horas a 56 C y es estable en cationes monovalentes, pero
no a los divalentes (3, 57). La infectividad no se ha demos-
trado despus de tratar con formaldehdo a 0.5% o glutaral-
650 . Enfermedades de las aves
Clasificacin de la cepa
Slo se ha reconocido un serotipo (17, 57). Sin embargo,
con el uso del anlisis de restriccin de endonucleasa, ha
sido posible dividir una cantidad de aislamientos en tres
genotipos (52). Uno incluye aislamientos hechos a lo largo
de un periodo de 11 aflos de pollos europeos infectados. Un
segundo grupo son aquellos aislamientos de patos en el
Reino Unido. Un virus aislado de pollos en Australia fonna
el tercer grupo.
Sistemas de husped de laboratorio
El virus SBP 76 prolifera a sus ttulos ms altos en rin de
pato, higado de embrin de pato y clulas de fibroblasto
de embrin de pato. Tambin prolifera bien en clulas de
higado de embrin de pollo, menos bien en clulas de rin
de pollo y pobremente en cultivo de fibroblastos de em-
brin de pollo. Hay un crecimiento bajo en clulas de pavo,
y no pudo detectarse replicacin en una variedad de clulas
de mamifero (3). El virus prolifera a ttulos altos en culti-
vos de clula de ganso (62). En clulas de higado de pollo
se alcanzan titulos mximos de virus y de HA intracelular
despus de 48 horas, y se aprecian ttulos de HA extrace-
lular mximos a las 72 horas (57).
El virus prolifera hasta alcanzar titulos muy altos cuan-
do se inocula en el saco alantoideo de huevos de pato y ganso
embrionados, y producen ttulos de 1/16 000 a 1/32000. No
se ha detectado proliferacin en embriones de pollo (3, 63).
Patogenicidad
Aunque todos los aislamientos de pollo parecen tener viru-
lencia similar, los obtenidos a partir de patos en EVA no
ocasionaron algn efecto en la produccin de huevo (54) o
slo afectaron su tamao (12) cuando los pollos estaban
infectados. Los aislamientos de patos y pollos en Europa se
comportaron de manera idntica en los pollos (7).
PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
Aunque ha habido brotes de la enfermedad en gallinas
ponedoras, es probable que los huspedes naturales sean
patos y gansos. Los anticuerpos se encuentran distribuidos
de manera generalizada en los patos domsticos (5,8,9, 13,
19,32,33) Y en los gansos domsticos (8, 63). En un estudio
de patos en la ruta de vuelo del atlntico en EVA, se
encontraron anticuerpos en patos rojizos, patos de collar,
patos de bosque, patos cabeza de bfalo, pato marino,
mergances, pato silvestre, pato zambudillador, peleadores
del norte y patos; adems de negretas y colimbos (22, 43).
Tambin se han detectado anticuerpos en patos almizcleros
y egretas (33), gansos de Canad (43), gaviotas de arenque
(8), bhos, una cigea y un cisne (26).
Se ha aislado virus de patos domsticos sanos (9, 54).
Tambin se ha recuperado virus de patos enfermos (20) pero
la enfermedad no pudo reproducirse con el empleo del
aislamiento. Se aisl un virus a partir de patos con baja en
(Captulo23)
la produccin de huevo y diarrea grave (6), y se sugiri que
el SBP puede originar cascarones delgados, rugosos y dis-
minuir la produccin de huevo en patos (30).
La infeccin tambin es frecuente en gansos(26, 32, 63).
Gansitosy gansosinfectadosde maneraexperimental no mos-
traron enfermedad ni cambios en la produccin de huevo (63).
La codorniz (Coturnix coturnixjaponica) es suscepti-
ble a la infeccin y desarrolla signos clsicos (18). No hay
evidencia de que la infeccin se desarrolle de manera natural
en pavos o faisanes, pero se pueden infectar de modo
experimental (8, 40, 60). La gallina de Guinea puede infec-
tarse de manera natural o experimental (21), Y pueden
originarse huevos con cascarn blando. Sin embargo, la
gallina de Guinea se infecta, pero permanece clnicamente
normal cuando se le expone a un aislamiento aviar (55).
Como el virus SBP 76 se transmiti verticalmente de
manera principal al principio, muchas veces haba una
relacin aparente de raza en pollos. Sin embargo, una varie-
dad amplia de razas son por igual susceptibles a la infeccin
experimental, aunque el anlisis de los brotes naturales
sugiere que las reproductoras de engorda y de razas pesadas
que producen huevo rojo se afectan de modo ms intenso
que las productoras de huevo blanco. Cuando se infectaron
(23) dos lneas de ponedoras de huevo rojo y una de huevo
blanco, la produccin de huevo disminuy en esta ltima.
Existe una pequea depresin en la postura de las ponedoras
de huevo rojo, pero ellas producen ms huevos con casca-
rones defectuosos; una lnea productora de huevo rojo pro-
dujo casi tres veces ms huevos afectados que la lnea
ponedora de huevos blancos.
Las aves de todas edades son susceptibles a la infec-
cin. Si el virus del SBP 76 se introduce en una granja,
pueden apreciarse efectos en la produccin de huevo en
todas las edades de las gallinas ponedoras. No obstante,
cuando las aves aparentemente se infectan alrededor de la
produccin mxima de huevo (37), esto puede deberse a
reactivacin de virus latente.
Patognesis
Despus de la infeccin oral experimental de gallinas adul-
tas, hay una replicacin virallimitada en la mucosa nasal y
viremia (47). A los 3 a 4 das posteriores a la infeccin se
produce replicacn viral en el tejido linfoide de todo el
cuerpo, en especial en el bazo y en el timo. Adems, se afecta
de manera consistente el infundbulo del oviducto. A los 7
a 20 das despus de la infeccin hay una replicacin vral
masiva en la glndula de la bolsa del cascarn (figura 23-9),
y en un grado mucho menor en otras partes del ovducto. Esta
replicacin se relaciona con una notable respuesta inflama-
toria en la glndula de la bolsa del cascarn y la produccin
de huevos con cascarones anormales (45, 50, 58).
A diferencia de los adenovirus convencionales, el SBP
no se replica en la mucosa intestinal y la presencia de virus
en las heces se debe probablemente a contaminacin con el
exudado del oviducto (47).
Transmisin
En la actualidad, es posible dividir a los brotes de SBP en tres
tipos. En la manifestacin clsica observada inicialmente,

en la cual se afectaba de manera principal reproductoras, el
mtodo ms importante de propagacin fue vertical a u'avs
de embriones (37). Aunque probablemente el nmero de
embriones infectados es bajo con este tipo (10), la propaga-
cin es muy eficaz. En muchos casos, los pollitos infectados
in ovo no excretan virus, ni desarrollan anticuerpos IH hasta
que la parvada ha alcanzado ms de 50% de la produccin
de huevo. En esta etapa el virus se desenmascaray excreta,
producindose una propagacin viral en apariencia rpida,
a causa de focos mltiples de infeccin.
Probablemente originado a partir de la manifestacin
clsica, el virus se ha establecido en algunas zonas en
parvadas ponedoras comerciales. En la India, se encontr
que estaba infectado 32.6% de las parvadas (29). Esta forma
endmica muchas veces se relaciona con alguna estacin
comn de empaque de huevo. Los huevos puestos tanto con
cascaronesnormales como anormales, durante el periodo de
proliferacin del virus en la glndula de la bolsa del casca-
rn, contienen virus, tanto en su exterior como en el interior
Figura 23-9. Glndula de bolsa de! cascarn de gallina
infectada de manera experimental con virus del SBP. Nte-
se el cido nucleico vira! en la capa epite!ial superficial,
demostrado por una prueba de gen ama de virus purificado
biotinilado. (Allan.)
Infeccionespor adenovirus . 65/
(46). Esto conduce a la contaminacin de las charolas de
huevo. Las evacuaciones tambin incluian virus, pero esta
excrecin era intermitente, a menudo de titulo bajo (15), Y
en el ave adulta puede originarse como resultado de conta-
minacin de las hecespor exudado del oviducto (47). Aparte
de la propagacin directa entre aves, hay pruebas de que
puede haber propagacin cuando se transporta a las aves en
camiones limpiados de manera inadecuada, o cuando se ha
llevado alimento sobrante de un sitio a otro. Tambin hay
~videncia de que las agujas o cuchillas empleadas para la
vacunacin o el sangrado de aves virmicas, si no se esteri-
lizande modo apropiado,puedentransmitirla infeccin.La
propagacin lateral es lenta e intermitente, y requiere hasta
de 11 semanaspara llevarse a cabo a travs de una caseta de
jaulas; en un caso, seevit la propagacin a un corral adjunto
mediante una alambr ~ja. La propagacin entre aves en piso
ordinario es ms rpida (15,53).
La propagacin hacia las gallias a partir de patos tanto
domsticos como silvestres, gansos y posiblemente otras
aves silvestres por medio de agua de bebida contaminada con
heces, parece dar origen a un tercer tipo de brote. Este tipo
es muy importante en algunas zonas. Estos casos tienden a
ser espordicos, pero siempre hay riesgo de que alguna
parvadaendmicasevuelva el foco de una situacin endmica.
Signos
Luego de la infeccin experimental, gran parte de los inves-
tigadores han encontrado los primeros signos despus de 7
a 9 das (16,34), pero en algunos experimentos esto no ha
sucedido sino hasta los 17 das posinfeccin (38).
El primer signo es la prdida de color en los huevos
pigmentados. A esto le sigue una rpida produccin de
huevos con cascarones delgados, blandos o sin cascarn
(figura 23-10). Los huevos con cascarones delgados mu-
chas veces tienen una textura rugosa, como de papel de lija
o un arrugamiento granuloso en un extremo del cascarn.
Si los huevos claramente afectados se descartan, no hay
defecto en la fertilidad ni en los nacimientos, ni efecto a
largo plazo en la calidad del huevo. Si las aves son infectadas
de modo tardo en la produccin, la pelecha forzada de la
parvada restaurar la produccin de huevo a lo normal. El
descenso el! la produccin puede ser muy rpido o ex-
tenderse durante semanas.Los brotes duran de ordinario de
4 a 10 semanas,y la produccin de huevo se puede reducir
en hasta 40%; no obstante, de ordinario existe una compen-
sacin posterior en la postura, de tal manera que la prdida
total suele ser de lOa 16 huevos por ave. Si la enfermedad
se debe a reactivacin de virus latente, el descenso suele
darse cuando la produccin se encuentra entre 50% y el
valor mximo. Se han descrito huevos pequeftos en brotes
naturales (37) pero no se ha hallado algn efecto en el
tamao de hueyo en infecciones experimentales (34). Algu-
nos han descrito la clara como acuosa (38,53), aunque otros
autores no han encontrado efecto alguno en la clara (17, 34,
58). Sin embargo, la edad de la infeccin puede ser impor-
tante; las aves infectadas en el primer da de edad pusieron
despus huevos de aspecto nomlal excepto por el deterioro
en la calidad de la clara y el menor tamao (16).
Si algunas aves tienen anticuerpos adquiridos antes de
que se desenmascareel virus latente, se aprecia un sndrome
652 . Enfermedades de las aves
Figura 23-10. Huevos de gallinas infectadas con virus del SBP 76. Los cambios van del huevo rojo normal (N) a la prdida
del pigmento del cascarn (1 y 2), adelgazamiento en el polo (1), cascarn delgado (2), cascarn blando (3) y huevos sin
cascarn (4). Los huevos pueden ser comidos o rotos, pero pueden encontrarse muchas membranas (5).
clnico en apariencia distinto. No se alcanza la produccin
esperada de huevo, y puede demorarse el inicio de la postu-
ra. Si se practica un examen cuidadoso, de ordinario puede
establecer que hay una serie de pequeos episodios clnicos
de SBP clsica. Supuestamente,las avescon anticuerposhacen
ms lenta la propagacin del virus. A menudo se observa un
cuadro similar en unidades de jaulas, en las cuales la propa-
gacin puede ser lenta y no sospecharsede SBP.
Las aves afectadas permanecen por otra parte sanas.
Aunque se han descrito inapetencia y torpeza en algunas
parvadasafectadas,no son hallazgos consistentes.La diarrea
transitoria descrita por algunos autores se debe proba-
blemente al exudado del oviducto (47). El virus del SBP 76
no provoca enfermedad clnica en pollos en crecimiento
en el campo. La infeccin oral de polluelos susceptibles
de un da de edad provoc un incremento en la mortalidad
durante la primera semana de vida (16), pero no hubo
aumento en la mortalidad en mltiples parvadas de pollo
producidas por parvadas de reproductoras infectadas.
lesiones macroscpicas
En los brotes de desarrollo natural, muchas veces, las nicas
lesiones reconocible s son ovarios inactivos y oviductos
atrofiados, y no estn presentes de manera consistente. En
un brote se describi edema uterino (31). La ausencia de
lesiones puede ser un reflejo de la dificultad en seleccionar
aves que estn padeciendo enfermedad aguda.
(Captulo 23)
Despus de la infeccin experimental, el edema ute-
rino cede y se produce comnmente presencia de exudado
en la glndula de la bolsa del cascarn dentro de un plazo
de 9 a 14 das (45,50). Tambin hay esplenomegalia leve,
vulos flccidos y huevos en varias etapas de formacin en
la cavidad abdominal (45, 50).
Histopatologa
Las principales alteraciones patolgicas se desarrollan en la
glndula de la bolsa del cascarn. A partir de los siete das
posteriores a la infeccin hay replicacin del virus en los
ncleos de las clulas epiteliales con produccin de cuer-
pos de inclusin intranucleares (45, 50). Muchas clulas
afectadas son esfaceladas hacia la luz y hay una respuesta
inflamatona rpida e intensa que incluye macrfagos, clu-
las plasmticas y linfocitos, junto con nmeros variables
de neutrfilos que invaden la lmna propia y el epitelio
(figura 23-11). No se ven cuerpos de inclusin despusdel
tercer da de la produccin anormal de huevo, pero el ant-
geno viral persiste por hasta una semana (45).
Inmunidad
Despus de la infeccin experimental, pueden detectarse
anticuerpos por pruebas de anticuerpos fluorescentes indi-
rectos (IFA), ELISA, NS e IH en cinco das, y por pruebas
de inmunodifusin doble (ID) en siete das (4). Alcanzan un
 Infeccionespor adenovirus . 653

Figura 23-11. A. Mucosa uterina normal. El epitelio superficial est constituido por una capa de clulas cilndricas, muchas
de las cuales son ciliadas; por debajo de stas hay glndulas tubulares (Smyth). B. Edema pronunciado de la submucosa
uterina, atrofia de las glndulas tubulares e infiltracin de la totalidad de la mucosa por clulas mononucleares presentes a
los ocho das posteriores a la inoculacin (PI). Inserto: cuerpo de inclusin intranuclear en clula epitelial superficial. Ntense
la marginacin de la cromatina nuclear y tres inclusiones eosinfilas en el ncleo (Smyth). C. El epitelio de la superficie uterina
est de manera notable hiperplsico 11 das PI; hay una prdida completa de cilios. D. Exudado en la luz uterina constituido
por clulasepitelialesdegeneradasy neutrfilosmezcladoscon moco. El epitelioest desprovisto de cilios, las glndulas
tubulares estn casi ausentes y la pared uterina est infiltrada por linfocitos y neutrfilos. (Smyth.)
654 . Enfermedades de las aves
nivel mximo en cerca de 4 a 5 semanas. Los anticuerpos
inmunoprecipitantes son ms transitorios que otros.
Las aves an secretanvirus en presencia de anticuerpos
IH elevados, pero algunas que excretan virus no desarrollan
anticuerpos (16).
El anticuerpo se transfiere a travs del saco vitelino y
los pollitos tienen ttulos elevados de IH (medida geomtri-
ca de ttulos, 6 a 9 log2). Este anticuerpo tiene una vida
media de tres das (17). La produccin de anticuerpos acti-
vos no se estimula sino hasta que los pollos tienen 4 a 5
semanas de edad y el anticuerpo materno casi no es detec-
table (17). Cuando la enfermedad estaba siendo erradicada,
se encontr que algunas parvadas, aunque 100% libres de
anticuerpos detectables en 2 o 3 ocasiones, padecan sin
embargo SBP de manera sbita. Se asumi que algunos de
los pollitos infectados in ovo no desarrollaron anticuerpos
hasta que llegaron a la produccin de huevo y luego
excretaron virus. No se sabe si en ese momento crearon
anticuerpos, pero es posible que no lo hayan hecho, ya
que menos de 100% de las aves en las parvadas infectadas
tiene anticuerpos.
Si una parvada en general desarrolla anticuerpos con
el virus del SBP 76 antes de llegar a la postura, la produc-
cin de huevo no se afectar (10).
DIAGNSTICO
Aislamiento e identificacin
del agente causal
El sistema indicador ms sensible es ya sean los huevos de
pato o ganso embrionados de una parvada libre de infeccin
con virus del SBP 76, o los cultivos de clulas de pato o de
ganso. Si no se dispone de ellos, deben emplearse clulas
de pollo. Las clulas de hgado de embrin de pollo son ms
sensibles que las clulas de rin de pollo, y los fibroblastos
de embrin de pollo son insensibles (3). Los embriones de
pollo no son adecuados. No slo son ms sensibles las
clulas de pato o ganso o los embriones de pato o ganso,
sino que tambin tienen la ventaja de que muchos virus de
pollo no proliferan en estos sistemas.
No es suficiente basarseen la muerte del embrin o en
los efectos citopticos con los virus del SBP 76. El lquido
alantoideo de huevos de ganso o pato o el sobrenadante de
cultivos celulares debe verificarse despus de cada pase por
la posible presencia de actividad HA para eritrocitos aviares
(la suspensin de eritrocitos de pollo a 0.8% es adecuada).
Como alternati va, puede usarse inmunofluorescencia con el
empleo de un antisuero contra virus del SBP 76 marcado
para detectar proliferacin en clulas. El antisuero conjuga-
do a adenovirus aviares convencionales no es apropiado. Si
se utilizan clulas de pato, se requiere un mnimo de dos
pasesy con clulas de pollo de 2 a 5 pases antes de declarar
negativa a una muestra. La necesidad de extensos pases se
debe en parte al crecimiento deficiente de estos virus en
aislamiento primario en clulas de pollo, y en parte a causa
de que es dificil seleccionar al ave en la fase correcta del
proceso de la enfermedad.
(Captulo 23)
Serologa
Las pruebas de IH, ELISA, NS, AF e ID son de igual
sensibilidad (4). No obstante, cuando las aves se afectan con
varios serotipos de adenovirus y, en consecuencia, tienen
concentraciones elevadas de anticuerpos del grupo adeno-
virus, puede haber reacciones positivas en las pruebas ELI-
SA, AF o ID, pero no en las pruebas IH o NS (4). La prueba
IH es la preferida para el diagnstico. El antigeno se puede
preparar ya sea en huevos de pato embrionado o en cultivo
de clulas. Si se utiliza huevos de pato se obtienen altos
titulos de HA, pero pueden obtenerse titulos HA en millares
en cultivos de clulas de hgado de embrin de pollo. Una
prueba IH adecuada emplea cuatro unidades HA de antige-
no, una dil\lcin inicia! de suero 1:4 y eritrocitos de pollo
en 0.8%. El virus aglutinar eritrocitos de pollo, ganso, pavo
y pato, pero no de mamferos. No hay hemolisina. Si en el
suero existen HA inespecficas, pueden retirarse por medio
de absorcin con una suspensin de eritrocitos a 10% o se
pueden usar eritrocitos homlogos. La prueba de NS, con
la utilizacin de 100 (TCIDso) una hora a 37 C de tiempo de
reaccin, y los cultivos de clulas de pato o de pollo con el
sistemade indicador,essensibley especifica.Cuando se utilizan
cultivos de clulas de pollo, a menudo ayuda que los extre-
mos terminales sean ledos por presenciade HA en el lquido
sobrenadantems que en la citopatologa. En realidad, slo se
requiere la prueba de NS para confmnar un resultadopoco co-
mn de la pruebade IH, como en un programa de erradicacin
o deteccin de anticuerpos IH en una especienueva.
Muchas parvadas que contienen aves infectadas in ovo
no muestran anticuerpos durante el periodo de prolifera-
cin, y slo es aparente de inmediato despus de los signos
clnicos. Por tanto, aun una prueba serolgica negativa de
todas las aves en una parvada a las 20 semanas de edad, no
es garantia de que se encuentre libre de infeccin.
Seleccin de muestras
Debido a la ausencia de signos clnicos evidentes y a la
propagacin muchas veces lenta de la infeccin, puede ser
muy dificil seleccionar a las aves apropiadas ya sea para
aislamiento viral o para serologa. Sin embargo, el hallazgq
de que los huevos anormales contienen virus, y de que estos
huevos se producen despusde que el ave tiene anticuerpos,
ha permitido un procedimiento racional para el diagnstico
(46). Para aislar virus, puede proporcionarse huevos afecta-
dos como alimento a gallinas ponedoras adultas libres de
anticuerpos. Una vez que producen huevos anormales,
deben sacrificarse e intentarse el aislamiento viral con el
uso de la glndula del cascarn. Para el diagnstico serol-
gico, deben sangrarse para serologa todas las aves en
jaulas en las cuales estn producindose huevos anormales.
Si las aves estn en piso, debe tenerse cuidado en seleccionar
muestras en toda la extensin de la caseta, ya que de
ordinario no es posible determinar cuales son las aves que
estn produciendo huevos anormales.
Diagnstico diferencial
El SBP 76 debe sospecharsesiempre que no se alcancen los
valoresanticipadosde produccinde huevo,o cuandohay

descensos en sta, cn especial si las aves son sarlas y
hay alteraciones dc los cascarmesprecedentes o concurren-
tes con la disminucin. Los huevos sin cascarn suelen tener
una caracteristica, pero a menudo pasa inadvertida, ya que
las aves se los comen. Por tanto, debe efectuarse una ins-
peccin temprano por la maana antes de que se coman los
huevos; si las aves estn en el piso, una bsqueda cuidadosa
mostrar membranas de huevo. Aunque son tpicos los
huevos sin cascarn, con cascarn blando o con cascarn
delgado, los huevos deformes y estriados no lo son. En una
parvada infectada en la cual se ha producido transmisin
vertical, la mayor parte de los casos, si no es que todos, se
originan alrededor del periodo de la produccin mxima de
huevo, pero una parvada de cualquier edad se puede afectar
por difusin horizontal.
Aunque los signos del SBP 76 son sugestivos, no debe
establecerse diagnstico slo con base en ellos, sino confir-
marse con una prueba de IH antes de iniciar un programa de
vacunacin.
TRATAMIENTO
No hay tratamiento que tenga xito. Se han intentado varios
tratamientos (vitaminas, aumento del calcio o protena en la
racin), pero en las experiencias controladas no pudo de-
mostrarse efecto alguno.
. PREVENCiN Y CONTROL
Procedimientos de tratamiento
Como el SBP76 clsicosepropagade maneraprincipalpor
transmisin vertical a travs del huevo, las aves deben
provenir de parvadas no infectadas. La infeccin por SBP
endmico se relaciona a menudo con una estacin comn
de empacado de huevo, en la cual las charolas de huevo
contaminadas pueden ser un factor mayor de propagacin.
El virus tambin est presente en las evacuaciones y es
posible la propagacin lateral debido a que el virus es resis-
tente. Hay una evidencia circunstancial de propagacin por
personal y transporte y, por tanto, se requieren precauciones
higinicas razonables.
Las aves infectadas tienen una viremia; por tanto, es
importante que se esterilicen entre los usos las agujas de
sangrado, las agujas para inoculacin de vacunas y otro
equipo.
Si hay parvadas de reproductoras infectadas y no in-
fectadas dentro de la misma organizacin, deben utilizarse
incubadoras, personal y transportes separados. Si esto no es
posible, deben emplearse equipo e incubadoras separadas,
y los nacimientos se deben efectuar en distintos das de la
semana. El procedimiento mnimo posible (y no es reco-
mendado) consiste en emplear nacedoras separadasy sexar,
vacunar y despachar las parvadas limpias antes de hacer
alguna cosa con pollos en potencia infectados. Es en espe-
cial importante conservar lotes de pies de cra bsica o de
abuelos de una lnea infectada separado de aves no infecta-
Infeccionespor adenovirus . 655
das de otra lnea; estos huevos nunca deben incubarse en la
misma incubadora.
En ciertas zonas del mundo, en especial en las cuales
las aves tienen agua derivada de presas, lagos o ros, ha
sido comn la infeccin del virus de SBP.Estos brotes se han
controlado ya sea utilizando agua de pozos o mediante su
cloracin. En las unidades en las cuales se conservan patos
y gansos, deben segregarse con cuidado de los pollos. De
ser posible, todos los locales deben hacerse a prueba de aves
silvestres. Se ha establecido que muchas veces los patos y
los gansos silvestres estn infectados, pero no se sabe qu
tan distrbuida est la infeccin en otras especies aviares.
Erradicacin
El SB? 76 se erradic con xito de una organizacin de
reproductoras en Irlanda del Norte. El mtodo se bas en
varios postulados; los pollos producidos por huevos infec-
tados pueden estar infectados de manera latente y no desa-
rrollar anticuerpos; el virus puede desenmascararse y
excretarse alrededor del momento mximo de la produccin
de huevo y se producirn anticuerpos que prevendrn o
reducirn la excrecin ulterior; la propagacin lateral es
pobre.
El programa de erradicacin se bas en parvadas se-
leccionadas y de abuelos de 40 o ms semanasde edad. En
esta etapa, estasparvadas haban producido huevos anorma-
les y tenan anticuerpos de IH. Los pollitos nacidos de estos
huevos se dividieron en grupos pequeos de cerca de 100
(separados por alambrada). Fueron probados por IH a un
nivel de 10 a25% a intervalos aproximados de seis semanas.
Si se encontraron l o 2 reactores, fueron eliminados; 100%
del corral y 100% de los corrales adjuntos se probaron dos
veces a intervalos semanales. Cuando se hallaron varios
reactores, o stos continuaron presentndose en un corral,
se retir el conjunto total y se probaron de nuevo los corrales
en contacto. A las 40 semanas se practic una prueba en
todas las aves y se reunieron huevos para la siguiente
generacin. Este programa tuvo xito; posteriormente las
parvadasde abuelos y padres han estado libres de infeccin.
Inmunizacin
Una vacuna inactivada con aceite como adyuvante se usa
ampliamente y proporciona buena proteccin contra la en-
fermedad clnica. Las aves se vacunan entre las 14 y 16
semanasde edad. Si se vacunan aves no infectadas, pueden
esperarse ttulos de IH de 8 a 9 lo~; si la parvada ya
ha estado expuesta al virus del SBP 76, pueden encontrarse
ttulos de 12 a 14 log2. Puede detectarse una respuesta de
anticuerpos hacia el sptimo da, con ttulos mximos entre
la segunda y quinta semana. La inmunidad perdura cuando
menos un ao (10, 16,27,48). Aunque las aves vacunadas
apropiadamente estn protegidas contra la enfermedad y no
parecen excretar virus, las aves vacunadasde manera inapro-
piada, con ttulos de IH bajos excretan virus cuando son
desafiadas(14).
En los casos en que la infeccin transmitida vertical o
lateralmente sea una probabilidad, las parvadas en riesgo se
pueden proteger por medio de vacunacin durante el periodo
de crecimiento. Si se infecta una o ms casetasen una ~rania
656 . Enfermedades de las CfVes
de postura con edades mltiples por propagacin late-
ral, debe efectuarse una evaluacin cuidadosa antes de va-
cunarse las aves sanas en postura. Sin duda, las aves sanas
se pueden proteger por medio de vacunacin,pero el costo de
vacunarlasv los efectos del manejo para administrar la vacuna
REFERENCIAS
1. Adair, B.M. 1978. Studies on fue development of avian
adenoviruses in cell cultures. Avian PathoI7:541-550.
2. Adair, B.M., W.L. Curran, and J.B. McFerran. 1979.
Ultrastructural studies of fue replication of fowl adenovirus
in primary cell cultures. Avian PathoI8:133-144.
3. Adair, B.M., J.B. McFerran, T.J. Connor, M.S. McNulty,
and E.R. McKillop.19'l9. Biological and physical properties
ora virus (strain 127) associated with the egg drop syndrome
1976. Avian Pathol 8:249-264.
4. Adair, B.M., D. Todd, J.B. McFerran, and E.R. McKillop.
1986. Comparative serological studies with egg drop syn-
drome virus. Avian PathoI15:677-685.
5. Badstue, P.B., and B. Smidt. 1978. Egg drop syndrome 76
In Danish poultry. Nord Vet Med 30:498-505.
6. Bartha, A.1984. Dropped egg production in ducks associated
with adenovirus infection. Avian PathoI13:119-126.
7. Bartha, A., and J. Meszaros. 1985. Experimental infection
oflaying hens with an adenovirus isolated from ducks show-
ing EDS symptoms. Acta Vet Hung 33:125-127.
8. Bartha, A., J. Meszaros, and J. Tanyi. 1982. Antibodies
against EDS 76 avian adenovirus in bird species before 1975.
Avian PathoI11:511-513.
9. Baxendale, W. 1978. Egg drop syndrome 76. Vet Rec
102:285-286.
10. Baxendale, W., D. Lutticken, R. Hein, and l. McPherson.
1980. The results offield trials conducted with an inactivated
vaccine against fue egg drop syndrome 76 (EDS 76). Avian
PathoI9:77-91.
11. Bragg, R.R., D.M. Allwright, and L. Coetzee. 1991. Isola-
tion and identification of adenovirus 127, fue causative agent
of egg drop syndrome (EDS), from commercial ]aying hens
in South Africa. Onderstepoort J Vet Res 58:309-310.
12. Brugh, M., C.W. Beard, and P. Vil legas. 1984. Experi-
mental infection oflaying chickens with adenovirus ]27 and
with a related virus isolated from ducks. Avian Dis 28: ] 68-178.
]3. Calnek, B.W. 1978. Hemagg]utination-inhibition antibodies
against an adenovirus (virus- ]27) in White Pekin ducks in fue
United States. Avian Dis 22:798-80].
14. Cook, J.K.A. 1983. Egg Drop Syndrome 1976 (EDS-76)
virus infection in inadequately vaccinated chickens. Avian
PathoI12:9-16.
15. Cook, J.K.A., and J.H. Darbyshire. 1980. Epidemiological
studies with egg drop syndrome 1976 (EDS- 76) virus. Avian
PathoI9:437-443.
16. Cook, J.K.A., and J.H. Darbyshire. 1981. Longitudinal
studies on fue egg drop syndrome 1976 (EDS 76) in fue fowl
following experimental infection at I-day old. Avian Pathol
10:449-459.
17. Darbyshire, J.H., and R.W. Peters. 1980. Studies on EDS
76 virus infection in laying chickens. Avian PathoI9:277-290.
18. Das, B.B., and H.K. Pradhan. 1992. Outbreaks of egg drop
syndrome due to EDS- 76 virus in quail (Cotumix cotumix
japonica), Vet Rec 131:264-265.
19. Firth, G.A., M.J. Hall, and J.B. McFerran. 1981.lsolation
of a hemagglutinating adeno-like virus related to virus 127
Irom an Australian poultry Ilock with an egg drop syndrome.
Aust Vet J 57-239-242.
(Captulo 23)
inactivada deben ponderarse con relacin en rendimiento
econmico logrado con la proteccin. Es posible limitar la
propagacin del virus en una explotacin por medio de una
buena higiene. Es en particular importante recordar que el
huevo infectado es la fuente ms peligrosa del virus. .
20. Gough, R.E., M.S. Collins, and D. Spackman. 1982. Isola-
tion of a haemagglutinating adenovirus from commercial
ducks. Vet Rec 110:275-276.
21. Guittet, M., J.P. Picault, and G. Bennejean.1981. Experi-
mental soft-shelled eggs disease (EDS 76) in guinea fowl
(Numida meleagridis). Proc Vllth Int Cong World Vet Poult
Assoc, Oslo, Norway, p. 22.
22. Gulka, C.M., T.H. Piela, V.J. Yates, and C.Bagshaw. 1984.
Evidence ofexposure ofwatertowl and other aquatic birds to
the hemagglutinating duck adenovirus identical to EDS 76
virus. J Wildl Dis 20:1-5.
23. Higashihara, M., M. Hirum~, T. Houdatsu, S. Takai, and
M. Matumoto.1987. Experimental infection oflaying chickens
with egg drop syndrome 1976 virus. Avian Dis 31:193-196.
24. Howell, J.1982. Egg drop syndrome in Ross Brown hens: An
interim report. Surveillance 9: 10-11.
25. Hwang, M.H.,J.M. Lamas, O. Hipolito, and E.N. Silva. 1980.
Eggdrop syndrome 1976 aserological survey in Brazil. Proc 6th
European Poultry Conf, Hamburg, Germany, pp. 371-378.
26. Kaleta, E.F., S.E.D. Khalaf, and o. Siegmann. 1980.
Antibodies to egg drop syndrome 76 virus in wild birds in
possible conjunction with egg-shell problem. Avian Pathol
9:587-590.
27. Khalaf,S.E.D., E.F. Kaleta, and O. Siegmann.1982. Com-
parative studies on the kinetics ofhemagglutination inhibition
and virus neutralising antibodies following vaccination of
chickens against egg drop syndrome 1976 (EDS 76). Dev Biol
Stand 51:127-137.
28. Kraft, V., S. Grund, and G. Monreal. 1979. Ultrastructural
characterisation of isolate 127 of egg drop syndrome 1976
virus as an adenovirus. Avian Pathol 8:353-361.
29. Kumar, R., G.C. Mohanty, K.C. Yerma, and Ram-Kumar.
1992. Epizootiological studies on egg drop syndrome in poul-
try. Indian J Anim Sci 62:497-501.
30. Liu, M.R.S. 1986. Occurrence and pathology of rough and
thin shelled eggs in ducks. J Chin Soc Vet Sci 12:65-76.
31. Lu, Y.S., D.F. Lin, H.J. Tsai, Y.L. Lee, S.Y. Chui, C. Lee,
and S.T. Huang. 1985. Outbreaks of egg drop syndrome-
1976 in Taiwan and isolation ofthe etiological agent. J Chin
SocVetSci 11: 157-165.
32. Lu, Y.S., H.J. Tsai, D.F. Lin, S.Y. Chiu, Y.L. Lee, and C. Lee.
1985. Survey on antibody againstegg drop syndrome 1976 virus
among bird species in Taiwan. J Chin Soc VetSci 11:151-156.
33. Malkinson, M., and Y. Weisman. 1980. Serological survey
tor the prevalence of antibodies to egg drop syndrome 1976
virus in domesticated and wild birds in Israel. Avian Pathol
9:421-426.
34. McCracken, R.M., and J.B. McFerran.1978. Experimental
reproduction of the egg drop syndrome 1976 with a hemag-
glutinating adenovirus. Avian Pathol 7:483-490.
35. McFerran, J.R, H.M. Rowley, M.S. McNulty, and L.J.
Montgomery. 1977. Serological studies on flocks showing
depressed egg production. Avian Pathol 6:405-413.
36. McFerran, J.R., T.J. Connor, and R.M. Adair. 1978. Stud-
ies on the antigenic relationship between an isolate (127) from
the egg drop syndrome 1976 and a fowl adenovirus. Avian
Pathol 7:629-636.

37. McFerran, J.B., R.M. McCracken, E.R. McKillop, M.S.
McNulty, and D.S. Collins. 1978. Studies on a depressedegg
production syndrome in Northem Ireland. Avian PathoI7:35-47.
38. Mculemans, G., D. Dekegel, J. Peeters, E. Van Meirhaeghe,
and P. Halen. 1979. Isolation of an adeno-like virus from
laying chickens atfected by egg drop syndrome 1976. Vlaams
Diergeneeskd Tijdschr 2: 151-157.
39. Nawathe, D.R., and A. Abegunde. 1980. Egg drop syn-
drome 76 in Nigeria: Serological evidence in commercial
farms. Vet Rec 107:466-467.
40. Parsons, D.G, C.D. Bracewell, and G. Parsons. 1980. Ex-
perimental infection ofturkeys with egg drop syndrome 1976
virus and studies on the application ofthe haemagglutination
inhibition test. Res Vet Sci 29:89-92.
41. Picault, J-P. 1978. Chutes de ponte associees a la production
d'oeufs sanscoquille ou acoquille tragile: Proprietes de I'agent
intectious isoleau cours de lamaladie. L' Aviculteur379:57-60.
42. Rosales, G., A. Antillon, and C. Morales. 1980. Reporte en
Mxico sobre la presencia de anticuerpos contra el adenovirus
causante del sndrome de la baja en postura (CEPA BC-14)
en parvadas de gallinas domsticas. Proc 29th West Poult Dis
Conf, pp. 192-196.
43. Schloer,G.M.1980. Frequencyofantibodyto adenovirus 127
in domestic ducks and wild waterfowl. Avian Dis 24:91-98.
44. Singh, K. Y., and M. Chew-Lim. 1981. Breeder farm egg drop
syndrome 1976 (EDS 76) in Singapore. Singapore VetJ 5:8-13.
45. Smyth, J.A. 1988. A study ofthe pathology and pathogenesis
ofegg drop syndrome (EDS) virus infection in fowl PhD Thesis.
The Queen's University ofBelfast, Belt'ast, Northem Ireland.
46. Smyth, J.A., and B.M. Adair. 1988. Lateral transmissionof egg
drop syndrome 76 virus by the egg. Avian PathoI17:I93-200.
47. Smyth, J.A., M.A. Platten, and J.B. McFerran. 1988. A
study of the pathogenesisof egg drop syndromein laying
hens. Avian Pathol 17:653-666.
48. Solyom, F., M. Nemesi, A. Forgacs, E. Baila, and T. Perenyi.
1982. Studieson EDS vaccine. Dev Biol Stand 51:105-121.
49. Takai, S., M. Higashihara, and M. Matumoto. 1984. Puri-
fication and hemagglutinating properties of egg drop syn-
drome 1976 virus. Arch ViroI80:59-67.
50. Taniguchi, T., S. Yamaguchi, M. Maeda, H. Kawamura,
and T. Horiuchi. 1981. Pathological changes in laying hens
inoculated with the JPA-1 strain ofegg drop syndrome 1976
virus. Natl Inst Anim Health Q (Tokyo) 21:83-93.
51. Todd, D., and M.S. McNulty.1978. BiochemicaI studies on
a virus associated with Egg Drop Syndrome 1976. J Gen Viro!
40:63-75.
Infeccionespor adenovirus . 657
52. Todd, D., M.S. McNulty, and J.A. Smyth. 1988. Differentia-
tion of egg drop syndrome virus isolates by restriction endonu-
clease analysis ofvirus DNA. Avian PathoI17:909-919.
53. Van Eck, J.H.H. F.G. Davelaar, T.A.M. Van den Heuvel-
Plesman, N. Van Kol, B. Kouwenhoven, and F.H.M.
Guldie. 1976. Dropped egg production, soft shelled and
shellless eggs associated with appearance of precipitins to
adenovirus in flocks oflaying fowl. Avian PathoI5:261-272.
54. Villegas, P., S.H. Kleven, C.S. Eidson, and F. Arnold. 1979.
Adenovirus 127 and egg drop syndrome 76: Studies in the
USA. Proc 28th West Poultry Dis Conf, pp. 62-64.
55. Watanabe, T.,andH.Ohmi.1983. Susceptibilityofguineatowls
to tlle virus of intectious laryngotracheitis and egg drop syn-
drome ] 976. J Agric Sci (Japan) 28: 193-200.
56. Wigand, R., A. Bartha, R.S. Dreizin, H. Esche, H.S.
Ginsberg, M. Green, S.S. Hierholzer, S.S. Kalter,
J.B. McFerran, U. Pettersson, W.C. Russell, and G.
Wadell. 1982. Adenoviridae: Second reporto Intervirology
18: 169-176.
57. Yamaguchi, S., H.lmada, H. Kawamura, T. Taniguchi, H.
Saja, and K. Shimamatsu. 1981. Outbreaks of egg drop
syndrome-1976 in Japan and its etiological agent. Avian Dis
25:628-641.
58. Yamaguchi, S., T. Imada, H. Kawamura, T. Taniguchi,
and M. Kawakami. 1981. Pathogenicity and distribution of
egg drop syndrome 1976 virus (JPA-I) in inoculated laying
hens. Avian Dis 25:642-649.
59. Zakharchuk, A.N., Kruglyak, V.A., Ak-
opian, T.A., Naroditsky, B.S., and Tikchonenko,
T.I. 1993. Physical mapping and homology studies of
egg drop syndrome (EDS-76) adenovirus DNA. Arch Virol
128:171-176.
60. Zanella, A., A. Di Donato, A. Nigrelli, and G. Poli. 1980. Egg
drop syndrome (EDS 76). Etiopathogencsis, epidemiol-
ogy, immunology and control of the disease. Clin Vet
103:459-469.
61. Zhu, G.Q., and Wang, Y.K. 1994. Study on egg drop syn-
drome 1976 (EDS- 76) and its control. J Jiangsu Agric ColI
15:5-13.
62. Zsak, L., and J. Kisary. 1981. Some biological and physico-
chemical properties ofegg drop syndrome (EDS) avian ade-
novirus strain 88/78. Arch Virol 68:211-219.
63. Zsak, L., A. Szekely, and J. Kisary. 1982. Experimen-
tal intection of young and laying geese with egg drop
syndrome 1976 adenovirus strain 88/78. Avian Pathol
II :555-562.
 INTRODUCCiN
La viruela aviar es una enfermedad viral comn de aves
domsticas (pollos, pavos, pichones y canarios) y se ha
informado que la padecen ms de 60 especies de aves
silvestres representando 20 familias. Es de propagacin
lenta, caracterizada por el desarrollo de discretas lesiones
cutneas, nodulares proliferativas, en las partes sin plumas
del cuerpo (forma cutnea) o lesiones fibrinonecrticas y
proliferativas en la membrana mucosa de las vas respirato-
rias superiores boca y esfago (forma diftrica).
Cuando la enfermedad es leve, la mortalidad de la
parvada suele ser baja, pero puede ser alta con la infeccin
generalizada, cuando se trata de la forma diftrica, o cuando
la enfermedad se complica con otras infecciones o condi-
ciones ambientales deficientes.
La viruela aviar no tiene importancia en la salud p-
blica. Por lo general no afecta a mamferos; no obstante, un
poxvirus aislado de un rinoceronte (71) se caracteriz como
virus de ave.
HISTORIA
La viruela aviar se ha observado desde hace mucho tiempo
en varias especies de aves. El trmino viruela aviar inclu.a
inicialmente a todas las infecciones por poxvirus de aves,
pero en la actualidad se usa con frecuencia para referirse a
la enfermedad de las aves comerciales, por ejemplo, pollos
y pavos. Woodruff y Goodpasture (145, 146, 147) presen-
taron evidencia de que las partculas de virus (cuerpos de
Borrel1) dentro de los cuerpos de inclusin (cuerpos de Bo-
Ilinger) eran el patgeno etiolgico del poxvirus aviar.
659
Ledingham y Aberd (65) demostraron que los antisueros
producidos contra el poxvirus de aves despus de inmuni-
zacin o luego de recuperacin, aglutinaban una suspensin
de cuerpos elementales de poxvirus aviar.
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
Los poxvirus aviares infectan a aves de todas edades, sexos
y razas.Seha informadode infeccionesnaturalespor pox-
virus en casi 60 especiesde aves silvestres, que representan
cerca de 20 familias (57). La enfermedad tiene distribucin
mundial (89).
ETIOLOGA
Los poxvirus aviares (pollo, pavo, paloma, canario, pinzn,
codorniz, gorrin y estornino) son miembros del gnero
Avipoxvirus de la tamiliaPoxviridae (41, 134). Los estudios
de proteccin cruzada indican que el poxvirus de las psit-
cidas y el poxvirus del estornino acutico son quiz miem-
bros distintos del gnero (16,98, 100). El poxyirus de pollos
es la especie tipo del gnero.
Morfologa
Como otros gnerosde la familia Poxviridae, todos los
poxvirus aviares muestran morfologa idntica. El virus
maduro (cuerpo elemental) tiene forma de ladrillo y mide
cerca de 250 x 354 nm. Est constituido por un ncleo, o
nucleoide bicncavo localizado al centro, electrnicamente
denso, y posee dos cuerpos laterales en cada concavidad y
envoltura(figura24-1). Lacubiertaexterior est constituida
por tbulos superficiales distribuidos de manera aleatoria
(26) (figura 24-2). En un estudio reciente, Dubochet y
 660 . Enfermedadesde las aves
Figura 24-1. Corte ultradelgadodel poxvirusaviarde una lesincutneade prpadoen una paloma.Co = porcincentral
(core);CI = cuerposlaterales;En = envoltura. (8asgall)
colaboradores(36) no encontraronun ncleocon fonna de
pesao cuerposlateralescuandose analiz al virus de va-
ccinia mediantemicroscopiade crioelectrones,pero s un
ncleohomogneoen forma de ladrillo, sugiriendoque las
formasde pesadel ncleoy de los cuerposlateralesresul-
taron artefactosde la preparacinde muestrasteidasde
maneranegativay embebidasde modo convencional.
Composicin qumica
Los componentes principales del virus son protenas, DNA
y lpidos. El virus tiene un peso de partcula de 2.04 x 10-14g,
~contiene 7.51 x 10-15 g de protenas, 4.03 x 10-16 g de
Figura 24-2. Poxvirus aviar teido negativamente que
muestra distribucin aleatoria de tbulos superficiales. (Car-
ter v Cheville. Avian Dis.)
~
(Captulo24)
DNA Y 5.54 x 10-15g de lpidos (90). Casi la tercera parte
del poxvirus de aves de corral es lpido. El escualeno es un
componente lpido importante, y se han detectado elevados
steres de colesterol en preparaciones de virus de epitelio
de cuero cabelludo de pollo infectado (67, 139). El peso pro-
medio del cuerpo de inclusin es de cerca de 6.1 x 10-7 mg,
50% del cual son lpidos extrables. El contenido protenico
por cuerpo de inclusin es de 7.69 x 10-s mg 4' el peso
promedio del DNA por inclusin es de 6.64 x 10- mg (95).
Se ha detectado hemaglutinina en algunas cepas de la
viruela de paloma (47, 113) Y en una cepa de poxvirus de
pollo (137).
Genoma vira'
Los estudios mediante microscopia electrnica de las di-
mensiones en la longitud del contorno mostraron que el
genoma del poxvirus aviar era una molcula de DNA lineal
sencilla, de doble tira, de alrededor de 200 x 106 daltones
(54). Sin embargo, los anlisis de sedimentacin en gra-
dientes de sacarosa neutra y alcalina (46), Y la suma de
los pesos moleculares de los fragmentos de DNA obtenidos
despus de la restriccin por digestin con endonucleasa,
indicaron que el pesomolecular del genomade los poxvirus de
aves es ms o menos de 160 a 185 x 106 daltones (84).
El contenido de guanina-cistina(G + C) del DNA de poxvirus
de aves es cercano a 35%. El tamao del genoma del poxvi-
rus aviar se estima que es de 254 a 300 kb (32, 77, 151).
Los perfiles electrotorticos de la restriccin del pox-
virus aviar y virus vaccinia, digeridos por enzimas del DNA
del virus de vacunas son distintos (84, 103). A pesar de esta
aparente falta de semejanza genmica, se ha sostenido
cuando menos una conservacin a nivel de nucletido y
aminocido. Un fragmento del DNA de poxvirus de aves de

3.1 Kb, que hibridiza a fragmento J del virus Hind III
de vaccinia contiene seis cuadros abiertos de lectura de
tamafios, secuencia y posiciones relativas similares a los
comprendidos en los fragmentos correspondientes de DNA
en el virus de vaccinia (35). No obstante, la contraparte del
poxvirus aviar, al gen de timidina cinasa (TK) del virus de
vaccinia situado internamente, est localizado en otro lugar.
Binns y colaboradores (14) han hecho observaciones simi-
lares. El gen TK de virus aviar ha sido identificado y
secuenciado (20, 22). Tiene un cuadro abierto de lectura de
183 codones que es homlogo en el nucletido y niveles
deducidos de aminocido con el gen TK del virus de vaccinia.
Se ha identificado y clonado el fragmento del DNA que
contiene el gen TK de poxvirus de codorniz (1 04). Muestra
homologa moderada con el gen TK de poxvirus de pollos.
Aunque los poxvirus de pollos y codornices pertenecen al
mismo gnero, sus perfiles genmicos son distintos de manera
notable.Aparentemente, los genesTK de poxvirus de pollos y
codornices pueden estar confinados a distintos loci de sus
genomas.
Se ha informado de la secuencia de nucletidos del gen
de DNA polimerasa del poxvirus aviar (13). Cuando la
secuencia de DNA de enzima del poxvirus aviar se compar
con las de la DNA polimerasa del virus de vaccinia, slo se
conserv alrededor de 60% de los nucletidos. Sin embargo,
se observa una fuerte homologa cuando se comparan las
secuencias de aminocidos del poxvirus de aves y las DNA
polimerasas del virus de vaccinia.
Polipptidos
Se detectaron 28 polipptidos en poxvirus aviar purificado
por Obijeski y colaboradores (88). Mockett y colaboradores
(76) observaron cerca de 30 polipptidos estructurales en
el poxvirus de aves, la mayor parte de los cuales eran
inmungenos. Seresolvieron 21 polipptidos codificados para
poxvirus de aves por medio de marcado intermitente de
mitionina con 35Sy se identificaron 57 polipptidos estruc-
turales mayores en los preparados de poxvirus aviar purifi-
cados (93). Se han resuelto varios polipptidos mayores y
menores de las cepas de poxvirus aviar por medio de inmu-
nomanchado (86, 103).
Replicacin
El sitio citoplsmico de la sntesis y empacado de DNA,
dentro de la partcula del virus infeccioso es caracterstico
de los poxvirus. Moss ha repasado informacin valiosa de
la replicacin de poxvirus (23, 82); sta parece ser similar
en el epitelio drmico o folicular de pollos, clulas ectodr-
micas de la membrana corioalantoica (MCA) y clulas de
piel de embrin. Sin embargo, las diferencias en la clula
de husped y la cepa de virus pueden reflejarse en la esca-
la de tiempo y en la produccin del virus.
La biosntesis de poxvirus aviar en el epitelio drmico
abarca dos fases distintas: una respuestadel husped, carac-
terizada por hiperplasia celular de grado muy manifiesto
durante las primeras 72 horas; y sntesis de virus infecciosos
de 72 a 96 horas (27, 28).
La replicacin del DNA vira! en el epitelio drmico
comienza entre 12 y 24 horas posinfeccin (PI) y contina
a la primera aparicin del virus infeccioso a las 22 a 24 ho-
Viruela aviar 661
ras. La hiperplasia epitelial entre 36 y 48 horas termina en
un incremento de 2.5 veces en el nmero de clulas a las
72 horas. La velocidad de la sntesis de DNA viral es lenta
durante las primeras 60 horas de la infeccin. El aumento
en la velocidad de la sntesis del DNA viral sucede entre 60
y 72 horas, de manera concomitante con una declinacin
aguda de las sntesis de DNA celular. Entre las 72 y 96 horas,
la sntesis de DNA viral se vuelve cada vez ms notable, y
no se observa hiperplasia adicional (27, 28) Swallen (110),
demostr por medio de autorradiografa que la epidermis de
pollos infectadospor 48 horaspor poxvirus aviar, muestran un
porcenta.ietres veces mayor de ncleos marcados en com-
paracin con controles, lo que indica que la infeccin est
relacionada con un aumento en la incidencia de sntesis de
DNA intranuclear. Se detectaron tanto RNA como DNA
viral por hibridizacin en el ncleo de clulas infectadas de
24 a 72 horas PI (45).
La infeccin del cultivo de clulas de piel de pollo
comprende un incremento en el ttulo de virus a las 16 horas
despus de la infeccin, con evidencia de efectos citopti-
cos (ECP). Aunque el ttulo vira! contina acrecentndose
hasta por 36 horas, la velocidad del incremento en el ttulo
declina entre las 36 y 48 horas Pl. Durante el periodo de
crecimiento se observa un aumento total del ttulo de pox-
virus aviar de 100 veces. La replicacin del DNA del
poxvirus aviar se origina entre 12 y 16 horas PI, contnuando
hasta las 48 horas PI (93).
Se han hecho estudios ultraestructurales acerca de la
morfognesis del virus en diversas etapas de desarrollo
que condujeron a viriones maduros (4,5,29, 101). Despus
de la adsorcin y penetracin de la membrana celular con
los poxvirus aviares, una hora PI del epitelio drmico (5) y
dos horas PI de MCA (4), hay descubrimiento del virus
antes de la sntesis de virus nuevo a partir de materia!
precursor. A las 48 horas, se hallan en el citoplasma reas
de viroplasma con membranas incompletas a su alrededor.
Los cuerpos de inclusin existen a las 72 horas PI en el
epitelio drmico (5) y a las 96 horas PI de la MCA (4). Las
inclusiones de tipo A pueden contenerviriones en su interior
o hacia la periferia. Se han observado inclusiones similares
en poxvirus de pollos, canarios y palomas, y quiz apare-
cen en todos los poxvirus aviares.El poxvirus de avesde pollos
emerge de las clulas de la MCA mediante un proceso de
gemacin, con adquisicin de una membrana exterior adi-
cional obtenida de la membrana celular (figura 24-3).
Un poxvirus aviar aislado de Junco hyemalis provoc
inclusiones nucleares adems de inclusiones citoplsmicas
(12); no obstante, aqullas intranucleares estn desprovis-
tas de partculas virales.
Aunque los poxvirus se ensamblan exclusivamente en
el citoplasma de las clulas infectadas, Gafford y Randall
(45) encontraron que el ncleo participa en las complejida-
des de la replicacin del poxvirus aviar, ya que se detectaron
RNA y DNA virales en el ncleo de clulas infectadas de
24 a 72 horas PI.
Resistencia a agentes qumicos y fsicos
La resistenciaal tratamientocon ter se incluye como
uno de los criterios taxonmicospara los poxvirus (68).
Aunque algunos autores (96) afirmaron que el virus
662 . Enfermedades de las aves
Figura 24-3. Emergencia de poxvirus aviar de clulas de MCA A, B. Las partculas parecen estar haciendo gemacin en la
superficie, y la membrana parece rodear al virus. C. El virus es separado de la clula y envuelto por completo por la capa
exteriorobtenidade la membranacelular.A. 43 OOOxB, C. 62 OOOx.
resultaba sensible tanto al ter como al cloroformo, otros
(113) manifestaron que un poxvirus de paloma, y sus dos
mutantes, fueron resistentes tanto al cloroformo como al
ter. Un aislamiento de poxvirus de un pavo real fue resis-
tente al ter, pero sensible al cloroformo (2). Se sabe que el
poxvirus aviar tolera el fenol a 1% Y formalina al 1: 1 000
durante nueve das, pero es inactivado por la potasa custica
al % cuando se libera de su matriz. El calentamiento a 50 C
durante30 mnutos,060 C duranteocho minutos,tambin
inactiva al virus (3). La tripsina no tiene efectos en el DNA
ni el virus entero (97). Cuando se deseca, el virus muestra
una resistencia muy notable. Puede sobrevivir en costras
secasdurante meses o incluso aos.
Clasificacin de cepa
Una nucleoprotena precipitgena es comn a todos los
poxvirus (144). Los poxvrus aviares son antignicae inmu-
nolgicamente distinguibles entre s, pero existen varios
grados de relaciones cruzadas. Se han hecho intentos por
diferenciar a las cepas por medios inmunolgicos, por ejem-
plo, fijacin del complemento, hemaglutinacin pasiva,
precipitacin en agar gel, inmunoperoxidasa, neutralizacin
de virus e inmunotluorescencia. Las caractersticas genmi-
cas por la prueba de restriccin de la endonucleasadel DNA
y la caracterizacin antignica de las protenas inmunog- Los pollos y las palomas fueron refractarios a la infec-
nicas mediante inmunomancha, han sido de utilidad hasta
cierto grado para detectar diferencias menores entre las
cepas probadas (86, 103). Aunque los DNA de poxvirus de
pollo, paloma y pinzn tienen perfiles genmicos similares,
el anlisis de restriccin con endonucleasa DNA de poxvi-
rus de codorniz, canario y estomino asitico, mostraron
diferencias muy manifiestas del DNA de los poxvirus de
pollos. De manera similar, el poxvirus de codorniz muestra
diferencias antignicas distintivas de poxvirus de pollos por
inmunomancha, aunque tambin se han detectado algunas
protenas comunes (49).
Sistemas de husped de laboratorio
Aves
Los poxvirus aviares afectan a una gama amplia de aves de
diversas familias por medio de infeccin natural o artificial.
(Captulo 24)
(Arhelgery Randall,Vrology.)
Los pollos usados de manera comn para determinar la
patogenicidad de los nuevos aislamientos de poxvirus aviar,
tal vez no sean huspedes apropiados debido a su falta de
susceptibilidad.
Entre algunos poxvirus aviares hay un grado sustancial
de especificidad a husped,en especial aquellos que afectan
aves silvestres. Un poxvirus de un pjaro carpintero (Colap-
les auratZLY)(59) mostr una especificidad estricta a hus-
ped cuando se efectuaron pruebas de susceptibilidad en
varias especies de aves silvestres y domsticas (60). Las
cepasde poxvirus aviar aisladas de varias especiesde tordos
(Turdidae) no protegieron a pollos contra poxvirus aviar
(61). Tambin se observaron diferencias en la susceptibili-
dad del husped, cuando un poxvirus aislado de loros se
inocul en loros y pollos susceptibles. Aunque result ms
patgeno para loros que para pollos, no proporcion protec-
cin contra poxvirus de pollos. Adems, la vacunacin de
pollos con poxvirus, ya sea de pollos o de palomas, no
brind proteccin contra el poxvirus de psitcidas (16). Un
poxvirus de un ganso de Canad (Branta canadensis) fue
transmisible a los gansos domsticos, pero no a los pollos
ni a los patos domsticos (33). Los gorriones y los cana-
rios fueron sumamente susceptibles a un poxvirus aislado
durante un brote en gorriones, pero origin reacciones
cutneas locales dbiles en pollos, pavos y palomas (50).
cin con un poxvirus aviar aislado de una especie de halcn
(Accipiter nisus) por Tantwai y colaboradores (114). En un
aviario con ms de 100 pjaros de diversas especies, slo se
infect el estornino asitico de Rothchild (Leucospar roth-
childii) con un poxvirus aviar. Sin embargo, el virus fue
patgeno para los estorninos circundantes, pero no se infec-
taron pollos. El estornino asitico y el estornino son miem-
bros de la familiaSturnidae y se ha comunicado una viruela
de estornino especifica para esa familia (64). Las cepas de
poxvirus de la urraca (Pica pica) y paro (Parus majar) no
infect a pollos jvenes (53); no obstante, un poxvirus aviar
aislado de una urraca de espalda negra provoc lesiones en
pollos, pero se vincul ms de cerca con los poxvirus de
paloma que de los dc pollos (31). Las cepas de poxvirus
de varias especies de chachalaca inmunizaron a pollos con-
tra el desafio con poxvirus de pollos (60). La alta patogeni-
cidad para los pollos de un virus aislado de pavo real cautivo

(Pavo cristatus), en un parque zoolgico, indic una rela-
cin cercana de este virus al poxvirus de pollos (2). Se han
vacunado pavo reales con una vacuna de poxvirus de pollos,
pero fueron las nicas aves afectadas entre otras silvestres
y domsticas en el aviario. Un aislamiento de poxvirus de
pavos ya vacunados result antignicamente distinto
del poxvirus de pollos (143). Los poxvirus aisladosa partir de
lesiones cutneas proliferativas de mainato de la cima ma-
yor (Gracula religiosa), importado de Malasia, produjeron
lesiones necrotizantes y proliferativas graves en pollos y
codornices comunes vacunados previamente con poxvirus
de aves, palomas o codornices (98, 100).
Se han resumido (125) los estudios sobre la diferencia-
cin de poxvirus de pollos. canarios, pavos y palomas,
basadosen patogenicidad para pollos, pavos, palomas, patos
y canarios (48, 69). Los canarios son muy susceptibles al
poxvirus de canarios, pero muestran resistencia a los pox-
virus de pavo, pollos y paloma. El poxvirus de paloma
origina infeccin ms leve en pollos y en pavos, pero es ms Se han observado diferencias en la capacidad de formacin
patgeno para palomas. Se ha sugerido la susceptibilidad de
los patos al poxvirus de pavo y no al poxvirus de pollos para
diferenciar estos dos virus relacionados de manera estrecha.
Embriones aviares
Por lo general, se emplean embriones de pollo en desarrollo
para la propagacin de los virus aviares en la MCA (34,
145). Se han usado embriones de pato y de pavo, as como
de otras especies de embriones de aves. Es tpico que la
infeccin de la MCA de embrin de pollo produzca lesiones
pustulosas compactas, proliferativas, que pueden ser locales
o difusas (figura 24-4)
Se han descrito lesiones macroscpicas que se consi-
deran caractersticas de algunos poxvirus aviares (69). De
manera ocasional, los aislamientos de aves silvestres no
proliferan en la MCA de embriones de pollo.
La valoracin cuantitativa de la intectividad viral pue-
de efectuarse por medio del mtodo de dosis infectiva para
el embrin 50% (DIEso) o por respuesta de "dosis enume-
radora de recuento de pstulas" (34).
Cultivo de clulas
Los poxvirus aviaresse puedenpropagaren cultivos celu-
laresde origen aviar, por ejemplo,fibroblastosde embrin
Figura 24-4. Lesiones de viruela aviar en la MCA.
Viruelaaviar. 663
de pollo, clulas de dermis y rin de embrin de pollo, y
fibroblastos de embrin de pato. Una lnea celular perma-
nente,la "QT35" (81) de origen decodomizjaponesa, apoyar
la proliferacin de algunos poxvirus aviares despus de la
adaptacin. Sin embargo. algunos aislamientos, en especial
de pavos, no proliferan en esta linea celular aun despus de
pases repetidos (122).
Efectos citopticos
Los ECP producidos por poxvirus aviares en fibroblastos de
embrin de pollo son una f"aseinicial de acumulacin de c-
lulas. seguida por una segunda fase de degeneracin y
necrosis. Se ha comunicado la secuencia de tiempo de estos
eventos y las variaciones observadas de distintos virus (69).
La valoracin cuantitativa se efecta por medio del mtodo
de cultivo celular dosis 50% basado en ECP (34).
Foffnac;n de placas
de placas de los poxvirus aviares. La adaptacin de los virus
en cultivos celulares es necesaria, ya que no todas las cepas
forman placas (7,79, 113). Se ha observado que la forma-
cin de placas en capas celulares en cultivos de fibroblastos
embrin de pollo para algunos poxvirus aviares es bastante
caracterstica como para considerarla auxiliar en la diferen-
ciacin (69). Las placas son evidentes en clulas de codorniz
a los 3 o 4 das PI con ciertos poxvirus aviares, despus de
la adaptacin (103).
. PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
Las infecciones por poxvirus de pollos y pavos son enfer-
medadeseconmicamente importantes en la avicultura. En-
tre aves de compaa, las infecciones por poxvirus aviares
se originan con mayor frecuencia en pericos de frente azul
del Amazonas y grandes aviarios de canarios donde es
probable que la enfermedad sea enzotica debido al contac-
to ntimo. Por tanto, la viruela del canario es de significado
especial para avicultores, ya que esta infeccin puede resul-
tar en grandes prdidas en un tiempo corto. Se han comuni-
cado varios brotes de viruela de codorniz en codornices
criadasen corrales.Como se ha informado, la infeccin
natural en alrededor de 60 especies de aves silvestres que
representan cerca de 20 familias, as como en pjaros de
jaula (57, 92) parece que todas las especies de aves son
sensibles a poxvirus aviares. La infeccin puede desarrollar-
se en aves susceptibles de cualquier edad.
La patognesis de la infeccin por poxvirus aviar en
pollos inoculados intradrmica o intratraquealmente fue
similar con slo diferencias mnimas. En los pollos infecta-
dos de modo intradrmico, el virus se detect primero en la
piel en el sitio de inoculacin en el segundo da y en
los pulmones en el cuarto da, seguido por viremia detecta-
ble hacia el quinto da. En los pollos infectdos por va
intratraqueal, el virus se detect primero en los pulmones en
el segundo da, seguido por viremia en el cuarto da. El
virus se recuper de hgado, bazo, rin y encfalo en las
aves de ambos grupos (109). En pollos inoculados por va
664 Enfermedades de las aves
intravenosa se observaron ndulo s miliares en los riflones
en lOa 18 das posinfeccin, adems de las lesiones cut-
neas y diftricas en la membrana mucosa de las vas respi-
ratorias superiores. Se observaron cambios microscpicos
caractersticos, as como en cuerpos de inclusin en las
clulas epiteliaIes de tbulos renales4 a 14 das posinfeccin, tribucin de las lesiones y otros factores complicantes. La
y en las clulas reticulares epiteliales de la mdula del timo,
4 a 10 das posinfeccin (112).
Transmisin
La infeccin por poxvirus se origina por medio de transmi-
sin mecnica del virus hacia piel lesionada o lacerada. Las
personas que vacunan a las aves pueden acarrear el virus en
sus manos y vestimenta, y depositario inadvertidamente
en ojos de aves susceptibles. Los insectos tambin pueden
servir como vectores mecnicos del virus y originar infec-
cin ocular. El virus puede alcanzar la regin laringea a
travs del conducto lagrimal originando infeccin de las
vas respiratorias superiores (39). En un ambiente contami-
nado, el aerosol generado por plumas y costras secas que
contienen partculas de poxvirus proporciona una situacin
apropiada para la infeccin tanto cutnea como respiratoria.
Las clulas de la mucosa de las vas respiratorias superiores
y de la boca parecenseraltamentesusceptiblesal virus, ya
que al comienzo de la infeccin puede suceder en ausencia
de traumatismo o lesin aparentes.
Se ha observado que los mosquitos pueden infectar a
varias aves distintas despus de una ingestin simple de un
ave infectada con poxvirus aviar. Se ha informado que II
especies de Diptera son vectores del poxvirus aviar (1). El
caro, Dermanyss gallinae, se ha implicado en la propaga-
cin de virus aviar (107). Se ha comunicado que hay trans-
misin mecnica de poxvirus de aves de corral de machos
infectados a pavas por medio de inseminacin artificial (74).
En algunas parvadas, el virus puede existir como in-
feccin latente (126). Duran Reynals y Bryan (37) mostra-
ron que el tratamiento cutneo de pollos y palomas con
metilcolandreno activ una infeccin latente por poxvirus
aviar. Kirmse (59) observ lesiones cutneaspersistentesde
infeccin por poxvirus aviar en un pjaro carpintero amari-
llo a lo largo de un periodo de 13 meses, durante el cual se
demostraron inclusiones intracitoplsmicas en la lesin.
Recientemente se han aislado poxvirus en el medio
oeste, sur y noroeste de EVA, a partir de parvadas pre-
viamente vacunadas que experimentan alta mortalidad
ocasionadapor la forma diftrica, cutnea, o ambas, de la
viruela. En estudios de proteccin cruzada, algunos de estos
aislamientos tienen poca o ninguna relacin inmunolgica
con las cepas de los poxvirus utilizados en vacunas comer-
ciales, mientras que otros aislamientos tienen cierta relacin
inmunolgica con los poxvirus de palomas (99). En la
actualidad, las vacunas disponibles no proporcionan inmu-
nidad protectora en contra del desafio con estos poxvirus
"variantes" (43, 99).
Periodo de incubacin
El periodo de incubacin de la enfermedad natural vara de
4 a 10 dias en pollos, pavos y palomas y es de cerca de cuatro
das en canarios.
(Captulo24)
Signos
La enfermedad puede originarse en una de dos maneras,
cutnea o diftrica, o ambas. Los signos Jfaran dependiendo
de la susceptibilidad del husped, virulencia del virus, dis-
forma cutnea de la enfermedad se caracteriza por la pre-
sencia de lesiones nodulares en la cresta,barbillas, prpados
y otras reas sin plumas del cuerpo. En la forma diftrica
(viruela hmeda), se generan lesiones ulcerosas o diftricas
de color amarillento en la membrana mucosa de la boca,
esfago o trquea, con signos respiratorios leves o intensos
concomitantes, similares a la coriza cuando las lesiones
afectan la trquea.
Morbilidad y mortalidad
El ndice de morbilidad de la viruela en pollos y pavos vara
desde unas cuantas aves infectadas hasta la afectacin de la
parvada completa, si hay algn virus virulento y no se han
tomado medidas de control. Las aves afectadas por la ma-
nifestacin cutnea de la enfermedad tienen mayor pro-
babilidad de recuperarse que aqullas con el tipo diftrico
que afecta las vas respiratorias.
Los efectos de la viruela en pollos suelen incluir ema-
ciacin y aumento deficiente de peso; la produccin de
huevo se retarda de maneta temporal si se infectan ponedo-
ras. El curso de la enfermedad es de 3 a 4 semanas,pero en
caso de complicaciones, la duracin puede ser consider-
ablemente ms prolongada.
En los pavos, el retraso del crecimiento de aves para el
mercado es de importancia financiera mayor que la morta-
lidad. La ceguera a causa de lesiones cutneas oculares y la
inanicin ocasionan la mayor parte de las prdidas. Si se
origina viruela en aves reproductoras, puede disminuir la
produccin de huevo y deterioro de la fertilidad. En infec-
ciones leves no complicadas, el curso de la enfermedad en
la parvada puede ser de 2 a 3 semanas.Los brotes intensos
a menudo duran de 6 a 7 o aun 8 semanas.
La mortalidad en las parvadas en pollos y pavos suele
ser baja, pero en los casos graves tan alta como de 50 por
ciento. En las palomas y psitacinas, los ndices de morbili-
dad y mortalidad son similares a los de los pollos. La viruela
en los canarios puede provocar una mortaldad tan elevada
como de 80 a 100 por ciento. Se ha observado una mortali-
dad significativa en codornices infectadas con el poxvirus
de la codorniz.
Lesiones macroscpicas
La lesin caracterstica de la forma cutnea de viruela de
pollos es una hiperplasia epiteliallocal que afecta la epider-
mis y los folculos de plumas subyacentes, con fonnacin
de ndulos que se presentan primero como focos blancos
pequeos y luego aumentan con rapidez de tamao para
volverse amarillos. En los pollos infectados por via intra-
drmica, se desarrollan pocas lesiones primarias hacia el dia
cuatro. Se forman ppulas hacia los dias 5 o 6. Esto contina
por la etapa vesiculosa, con fonnacin de lesiones gruesas
extensas (75). Las lesiones cercanas pueden coalescer (fi-
gura 24-5) y volverse sperasy de color gris o pardo oscuro.
 Viruela aviar. 665

Despus de dos semanas,o a veces antes, las lesiones tienen

reas de inflamacin en la base y se vuelven hemorrgicas.
La formacin de una costra, que puede durar de l a 2
semanasms, termina con descamacin de la capa epitelial
degenerada. Si la costra se retira de manera temprana en su
desarrollo, hay un exudado seropurulento hmedo por de-
bajo que cubre una superficie hemorrgica de granulacin.
Cuando la costra se desprende de manera natural puedc
haber una cicatriz lisa; en los casos leves puede no haber
una costra apreciable.
En la manifestacin diftrica se desarrollan ndulos
blancos opacos ligeramente elevados sobre las membranas
mucosas. Los ndulos crecen rpido y a menudo coalescen
para convertirse en una membranaamarilla, caseosa,necrtica,
Figura 24-6. Lesiones de viruela aviar en la boca y el
seudodiftrica, o diftrica (figura 24-6). Si las membranas
esfago de pavo (Hinshaw).
se desprenden, dejan erosiones hemorrgicas. El proceso
inflamatorio puede extenderse hacia los senos, en particular
a los infraorbitarios (originando su hinchazn) y tambin a
la laringe y f'aringe (provocando problemas respiratorios) en pavos reproductores, se provocaron lesiones proliferati-
y esfago. vas en el oviducto, cloaca y piel circundante a la cloaca (74).
La primera indicacin de viruela en pavos se aprecia
como erupciones amarillentas diminutas en la papada y Histopatologa
otras partes de la cabeza; son suaves y fcilmente remo vi-
bles en esta etapa pustular, dejando una zona inflamada La caracterstica ms sobresaliente de la infeccin (ya sea
cubierta con exudado seroso pegajoso. Los ngulos de la una lesin cutnea, diftrica o de una MCA nfectada) es
boca, prpados y membranas bucales estn afectadas co- la hiperplasia del epitelio, el crecimiento de clulas con
mnmente. Las lesiones se agrandan y se recubren con una alteraciones inflamatorias relacionadas. Con microscopia
costra seca o una masa de color pardo o rojo amarillo con luminosa se observan cuerpos citoplsmicos de inclusin tipo
aspecto de verruga. En los pavipollos pequeos, la cabeza, A, eosinfilos tpicos (cuerpos de Bollinger) (figura 24-7).
piernas y patas pueden estar cubiertas por lesiones. La en- Las alteraciones histopatolgicas de la mucosa tra-
fermedad puede propagarse aun a las partes del cuerpo queal comprenden hipertrofia e hiperplasia inicial de clula."
cubiertas de plumas. En un brote poco frecuente de poxvirus

Figura 24-7. Epitelio cutneo infectado por poxvirus aviar

Las clulas infectadas estn agrandadas y contienen cuer-
Figura 24-5. Viruela aviar (forma cutnea). (Shivaprasad.) pos de inclusin citoplsmicos (flechas)
666 Enfermedades de las aves
productoras de moco, con crecimiento subsecuentede clu-
las epiteliales, que contienen cuerpos de inclusin citopls-
micos y eosinfilos. A veces hay acumulaciones de clulas
epiteliales que semejan a un papiloma (111). Los cuer-
pos de inclusin pueden presentarse en varias etapas de
desarrollo, dependiendo del tiempo transcurrido despus
de la infeccin. El cuerpo de inclusin puede ocupar casi la
totalidad del citoplasma, originando necrosis celular.
Inmunidad
Se produce inmunidad adquirida de manera activa contra el
poxvirus aviar por recuperacin de la infeccin natural o
vacunacin. La inmunidad mediada por clulas y humoral
posterior a la vacunacin o a la infeccin natural brinda
proteccin (8, 78, 126). La inmunidad mediada por clulas
se desarrolla antes que la respuesta humoral de anticuerpos.
DIAGNSTICO
Se dispone de mtodos de diagnstico, prevencin y control
en otras publicaciones (34,123,124).
Diagnstico clinico
Las lesiones cutneas tlpicas de la viruela aviar (figura
24-5) deben confirmarse ya seapor histopatologa (presen-
cia de inclusiones citoplsmicas) o aislamiento del virus. La
forma diftrica de la enfermedad (figura 24-6) en pollos,
con signos respiratorios relacionados, debe diferenciarse de
la laringotraqueltis infecciosa, y una infeccin originada por
un herpesvirus.
Las lesiones provocadas por deficiencia de cido pan-
totnico o biotina en pollos jvenes (6) o por toxina T -2 (30,
149) pueden no distinguirse de las lesiones de viruela. Las
lesiones de viruela diftrica en palomas y pichones pueden
confundirse con lesiones ocasionadas por Trichomonas ga-
llinae que se diagnostica por examen microscpico de frotis
o por cultivo.
Microscopia
Pueden detectarse cuerpos elementales (cuerpos de Borrel)
de poxvirus de aves de corral en frotis preparados de lesio-
nes y teidos con tincin de Wright o por el mtodo de
Gimenez (127). Los cortes de tejido de lesiones cutneas
(figura 24-7) o diftricas, pueden procesarse por medio de
mtodos convencionales (27) o usando una solucin que fija
y deshidrata los tejidos al mismo tiempo (105) para la
deteccin de inclusiones citoplsmicas. Varias tcnicas hs-
toqumicas e hstopatolgicas son descritas por Thompson
yHunt(121).
Puede emplearse microscopia electrnica para la de-
mostracin de partculas de virus en lesiones y exudado por
tincn negativa o en cortes ultradelgados de tejidos infec-
tados (73, 101, 138). Pueden observarse inclusiones tipo A
con viriones alrededor de la periferia o inclusiones llenas de
virus al examen con microscopio electrnico.
(Captulo24)
Aislamiento e identificacin de virus
Inoculacin de aves
Los poxvirus aviares se pueden transmitir a las aves suscep-
tibles aplicando una solucin del material de la lesin de
aves infectadas a susceptibles mediante escarificacin de la
cresta o folculos de pluma denudados de la pierna por
medio de mtodos de piquete en el pliegue del ala y el
folculo de la pluma. El poxvirus aviar se puede transmitir con
facilidad de pollo a pollo con desarrollo de lesiones cutneas
caractersticas en 5 a 7 das (figura 24-5). En los casos
atpicos, puede ser aconsejable el estudio microscpico de
muestras de la lesin as como la inoculacin de aves.
Inoculacin del embrin
Se inocula una suspensin de la muestra de una lesin
drmica o diftrica en la MCA de embriones de pollo en
desarrollo de 9 a J 2 das de edad de una parvada libre de
patgenos especficos. De 5 a 7 das PI se examina la MCA
para detectar lesiones de viruela (figura 24-5). En ocasiones,
algunos aislamientos no proliferan en la MCA de embriones
de pollo (33, 59).
Cultivos de clulas
Por lo general, no se utilizan cultivos de clulas para el
aislamiento inicial de los poxvirus aviares. A veces es
necesaria la adaptacin del virus a este sistema de husped,
ya que no todas las cepas originan ECP en la inoculacin
inicial.
Inmuno/oga y sero/oga
Pruebas de proteccin
Por lo comn, se usan pruebas de deteccin para determinr
la inmunogenicidad de vacunas de viruela de pollos y de
palomas. Cuando menos se vacunan cinco aves susceptibles
de acuerdo con las instrucciones del fabricante. Se conser-
van como testigos cinco aves adicionales, aisladas no vacu-
nadas del mismo origen y edad. Cuando menos 10 das
despus de la vacunacin, las aves vacunadas y testigo se
someten a un desafio con una cepa diferente de poxvirus
aviar capaz de provocar signos clnicos de viruela en cuando
menos 800/0 de las aves control. El virus para el desafio
puede aplicarse a la piel de foliculos de pluma de la pierna,
cresta escarificada, o por el mtodo de! pliegue del ala en
un sitio opuesto al empleado para la vacunacin. Las aves
deben examinarse para ver si prendi (vase Inmunizacin).
Para la inmunizacin satisfactoria, cuando menos 80% de
los testigos deben tener lesiones de viruela aviar y cuando
menos 80% de las aves vacunadas no deben tenerlas.
Las pruebas de proteccin cruzada para la relacin
antignica de los poxvirus aviares no son en general prcti-
ca.'i para diagnstico regular, pero pueden ser necesarias
para su caracterizacin antignica (98, 142).
Inmunodifusin
Puede usarse inmunodifusin con el propsito de identifica-
cin diferencial de poxvirus de pollos y palomas o anticuer-
pos de stos u otras enfermedades virales aviares (56, 136).
Como los anticuerpos precipitantes son detectables
slo por un breve tiempo despus de la infeccin, el suero

debereunirseen el momentoapropiado,de ordinari je 15
a 20 dasdespusde la infeccin conocida.
Hemaglutinacin pasiva
Una pruebade hemaglutinacinpasivadetectaanticuerpos
en suerode pollos de maneramstempranaque la prueba
de inmunodifusin(31, 132).
Neutralizacin
Puede usarse neutralizacin del virus en cultivos de clulas
(80), o embriones de pollo (7). Sin embargo, este procedi-
mientono esprcticocomo unapruebadiagnsticaregular.
Pruebas de anticuerposfIuorescentesy ELlSA
Para detectar anticuerpos pueden emplearse una prueba de
anticuerpos fluorescentes indirecto, de inmunoperoxidasa o
ELISA (24,76, 133).
Inmunoforesis
Las protenas inmungenas' de la vacuna y de las cepas del
campo de poxvirus avar pueden compararse por medio de
inmunotoresis. Los antgenos comunes se detectan entre
cepas (figura 24-8A). Sin embargo, las cepas se pueden
diferenciar por protenas singulares de movilidades electro-
forticas diferentes (86, 103).
Anlisis de ONA de poxvirus aviar
por restriccin de endonucleasa
El anlisis de restriccin de la endonucleasa se encuentra
entre los mtodos ms sensibles para comparar genomas de
DNA de manera estrecha relacionados, ya que un cambio
en una base simple en la secuencia de reconocimiento puede
ocasionarun cambio en restriccin del perfil de endonucleasa.
Mller y colaboradores (84) comunicaron diferencias del
poxvirus aviar del virus vaccinia medianteel examendel patrn
de fragmentos de DNA por sus movilidades relativas. Hace
poco se compararon genomas de poxvirus de pollo, paloma
y pinzn por medio del anlisis de restriccin de enzima
utilizando BamHI y Hindlll y electrotoresis subsecuenteen
gel de agarosa (103). Los perfiles genticos de estas cepas
fueron similares con una alta proporcin de fragmentos en
comigracin, aunque la mayor parte de las cepas pudieron
an distinguirse por la presencia o ausencia de 1 o 2 trag-
mentos de DNA (figura 24-8B). El perfil electrotortico
caracterstico del DNA digerido por restriccin de endo-
nucleasa ha facilitado la comparacin de otros miembros
del gnero Avipoxvirus. Los perfiles genmicos de los pox-
virus de codorniz, canario y estornino asitico son distintos
del perfil del poxvirus de pollos (122).
Fragmentos genmicoscomo
sondas diagnsticas
Los fragmentos genmicos clonados de poxvirus aviares
pueden utilizarse de manera eficaz como sondas de cido
nucleico para el diagnstico de la infeccin por poxvirus
aviares (128, 135). En este procedimiento se hibridiza el
DNA viral aislado de lesiones, ya seacon sondasgenmicas
no radiactivas o etiquetadas con 32p. Este mtodo es til
especialmente para diferenciar la forma diftrica de viruela
aviar de la laringotraquetis nfecciosa cuando hay lesiones
traqueaJes(44).
Viruela aviar 667
Reaccin en cadena de la polimerasa (PCR)
Se pueden amplificar las secuencias del DNA genmico de
drterentestamaos mediantePCR. utilizando cebadoresespe-
cificos (130). Esta tcnica es valiosa cuando en la muestra
hay una pequea cantidad de virus.
TRATAMIENTO, PREVENCiN
y CONTROL
No hay tratamientoespecficoparalas avesinfectadaspor
poxvirusaviar.Debepracticarseun manejoapropiadopara
aliviar el estrsmnbiental.
Inmunizacin
Se usan dos tipos de vacunas de virus vivo para la inmuni-
zacin de aves contra la viruela: vacunas de viruela de
pollo y de viruela de paloma. stas deben contener una
concentracin mnima de 105 DIE50/mL (48, 141) para
prender satisfactoriamente y dar una buena inmunidad. Las
vacunas de viruela de pollos y palomas etiquetadas como
"de origen de embrin de pollo" se preparan de MCA
infectadas. La vacuna de viruela de pollos etiquetada "de
origen de cultivo de tejidos" se elabora con cultivos de fi-
broblastos de embrin de pollo. Una cepa de vacuna de
viruela de aves, adaptada a los cultivos de clulas de la
dermis de embrin result ms econmica con ms unifor-
midad que la vacuna convencional preparada en la MCA de
embriones de pollo (40).
El xito de un programa de vacunacin depende de la
potencia y pureza de la vacuna y de su aplicacin en condi-
ciones para las cuales se ha intentado de modo especfico.
La vacunacn origina esencialmente una forma leve de la
enfermedad. Las instrucciones acerca de la utilizacin de
la vacuna proporcionadas por el fabricante se deben seguir
de manera explcita. La vacuna no debe emplearse en una
parvada afectada con otras enfermedades o en condiciones
generales pobres. Todas las aves dentro de una casetadeben
vacunarse el mismo da. Otras aves susceptibles en las
instalaciones deben aislarse de las que son vacunadas.
Si hay un brote inicial de viruela en una parvada, con
afectacin de slo unas cuantas aves, deben vacunarse las
aves no afectadas.
El frasco de vacuna debe abrirse de inmediato antes
de usarse. Slo debe abrirse un frasco cada vez, y debe
emplearse el contenido total dentro de un plazo de dos
horas. Despus de que se prepara la vacuna, el vacunador
debe lavarse las manos con cuidado. La vacuna debe po-
nerse en contacto con el ave slo en el sitio de la vacuna-
cin. Deben tomarse precauciones extremas para no
contaminar otras partes del ave, las instalaciones o equipo
miscelneo.
Todo equipo contaminado por la vacuna, o vacuna no
usada, frascos vacos, etctera, debe descontaminarse, de
preferencia por medio de incineracin. No debe guardarse
vacuna preparada para utilizacn posterior.
668 . Enfermedades de las aves (Captulo24)

Figura 24-8. Variaciones de cepa en la composicin antignica y de ONA. A. Inmunoforesis de antgenos solubles de los
virus aviares. Antgenos preparados de clulas no infectadas (QT) o de clulas infectadas con vaccina (VAC) o cepas Spafas
de poxvirus aviares (SPA). Randall-1 (RA1), Randall-2 (RA2), Intervet (INT), C (FPC) y Vineland (VIN). Las protenas fueron.
separadas por SOS-PAGE y transferidas a nitrocelulosa. Los antgenos vira les se detectaron por reaccin antisuero de pollos
contra poxvirus aviar (Schnitzlein, Virus Res). B. Anlisis de electroforesis en gel de agarosa del ONA de poxvirus aviar de
cepas FPC (Iineas 2 y 9), Vineland (lneas 3 y 10), UI (lneas 4 y 11), Sterwin (Iineas 5 y 12), Salsbury (Iineas 6 y 13), CEVA
(Iineas 7 y 14), Y vaccinia (lneas 8 y 15) despus de rotura con BamHI (lneas 2 a 8) o Hindlll (lneas 9 a 15). La lnea 1 es
un perfil de digestin de Hindlll del fago lambda de ONA, y el tamao de sus fragmentos se muestra en el lado del gel
ISchnitzlein Virus Res.)

Vacuna de viruela aviar
La vacuna de "origen de embrin de pollo" contiene pox-
virus de pollo no atenuados, vivos, capaces de producir una
enfermedad grave en una parvada si se usan de manera
inapropiada.
La vacuna de viruela aviar se aplica por el mtodo de
pliegue del ala a pollos de cuatro semanas de edad ya pollas
de 1 a 2 meses, antes de que se inicie la produccin de huevo.
Asimismo, se usa para revacunar gallinas retenidas para el
segundo ao de produccin de huevo. La vacuna no se
emplea en las gallinas mientras estn en postura.
Las vacunas de poxvirus de aves atenuadas de origen de
cultivo celular pueden emplearse con eficacia en pollitos tan
jvenes como de un da de edad, y a veces se han usado en com-
binacin con la vacuna de la enfermedad de Marek (38, 108).
Se ha informado que la vacunacin oral con una vacuna
de cultivo celular atenuada ha sido eficaz con Alemania
(70). La inmunogenicidad comparativa de las vacunas de
viruela aviar administradas por vas intramuscular, del fo-
lculo de la pluma, oral e intranasal en pollos de distintos
grupos de edad, fue evaluada hace poco por Sharma y Sharma
(106). Comunicaron que la vacunacin oral no proporcion
proteccin por encima de 50%, mientras que otros mtodos
dieron proteccin de 80 a 100%. Nagy y colaboradores (85)
informaron que los pollitos de un da de edad podan vacu-
narse de manera eficaz contra la viruela aviar por medio del
agua de bebida cuando la vacuna contena una concentra-
cin s!lficientemente alta de virus (106 dosis infectantes de
cultivo celular 50%/mL)..
Los pavos pueden vacunarse por medio del mtodo del
pliegue del ala, pero el virus se puede propagar e infectar la
regin de la cabeza. El stio preferido para la vacunacin es
ms o menos en la parte media del muslo. Inicialmente, los
pavos se vacunan cuando tienen de 2 a 3 meses de edad,
pero aqullos destinados como reproductores deben revacu-
narse antes de la produccin. La revacunacin a intervalos
de 3 a 4 meses durante la estacin de postura puede tener
alguna ventaja, dependiendo de la intensidad del riesgo.
La vacuna contra la viruela de los pollos, no se utiliza
en palomas.
Vacuna contra la viruela de paloma
La vacuna contra la viruela de paloma contiene poxvirus
vivos, no atenuados naturales, para palomas. Si se emplea
de manera inapropiada, la vacuna puede ocasionar una
reaccin grave en estas aves. El virus es menos patgeno
para pollos y pavos.
La vacuna contra la viruela de paloma puede aplicarse
por el mtodo de la membrana del ala y utilizarse en pollos
de cualquier edad. Por lo general, se utiliza en pollos de
cuatro semanas de edad y cerca de un mes antes de que se
inicie la produccin de huevo. Cuando se vacunan aves
menores de cuatro semanas de edad, deben revacunarse
antes de que comience la produccin. Las aves retenidas al
segundo ao de produccin deben revacunarse.
Los pavos deben vacunarse a cualquier edad por los
mtodos del pliegue del ala o puncin del muslo. Los pavi-
pollos de un da de edadsepuedenvacunar si esnecesario,pero
es mejor esperar hasta que tengan cerca de ocho semanasde
edad para lograr una mejor respuesta inmunitaria. Puede
requerirse la revacunacin y es recomendable durante el
Viruelaaviar. 669
periodo de crecimiento. Las pavas retenidas para reproduc-
toras deben revacunarse.
Las palomaspuedenvacunarsepor medio del mtodo del
pliegue del ala. La vacuna puede aplicarse por el mtodo
del foliculo de pluma, pero ste no se emplea por lo general.
Se han observadodiferenciasen las propiedadesinmunizantes
de las vacunas contra el virus de la paloma (148).
Recientemente se ha demostrado que una vacuna biva-
lente experimental de viruela, compuesta por poxvirus aviar
y de paloma, proporciona inmunidad protectora en contra
de la viruela aviar en pollos (42).
Vacuna contra viruela de canario
En condiciones experimentales se ha utilizado eficazmente
en canarios una vacuna viva contra viruela de canario ate-
nuada en embrin de pollo (52,72). Hoy en da, en EUA se
dispone comercialmente de una vacuna de virus vivo modi-
ficado contra la viruela de canario.
Vacuna contra la viruela de codorniz
A nivel comercial,existe una vacuna viva de poxvirus de
codorniz para utilizarse en codornices, pollos y pavos; no
proporciona proteccin contra la infeccin por poxvirus
aviar (142).
Vacuna contra la viruela de pavo
Se encuentra a la venta una vacuna viva no atenuada para
utilizarse en pavos; no proporciona una proteccin ade-
cuada en contra de los poxvirus aviar, de paloma o de co-
dorniz (143).
Prendido de la vacuna
La parvada debe examinarse cerca de 7 a 10 das despus
de la vacunacinparaobtenerevidenciade quehaya "pren-
dido". La forma de "prender" est constituida por hincha-
zn de la piel o una costra en el sitio donde se aplic la
vacuna y es evidencia del xito de la vacunacin. La inmu-
nidad se desarrollar normalmente en lOa 14 das despus
de la vacunacin. Si la vacuna se aplic de manera apropiada
a aves susceptibles, la mayora habr "prendido". En par-
vadas grandes, debe examinarse cuando menos 100/0de las
aves para determinar el "prendido".
La falta de "prendido" puede ser el resultado de que
la vacuna se haya aplicado a una ave inmune, que se haya
usado una vacuna con potencia inapropiada (despus de la
fecha de expiracin o sujeta a influencias perjudiciales), o
a su aplicacin inadecuada.
Vacunacin profilctica
La inmunizacin contra la viruela consiste en vacunar aves
susceptibles antes del momento en que es probable que se
produzca la enfermedad. Esto suele efectuarse durante la
primavera y el verano en reas en las cuales se desarrolla
la enfermedad en otoo e invierno. En los climas tropicales,
en los cuales la enfermedad se puede producir durante
todo el ao, la vacunacin debe practicarse en cualquier
momento en que sejustifique, sin relacin con la estacin.
La vacunacin se indica en tres condiciones: 1) cuando
una parvada en las instalaciones se infect el ao anterior.
Todaslas avesjvenes producidasen las instalaciones,J
introducidas de otras fuentes, deben recibir vacuna contra
670 . Enfermedades de las aves
la viruela de las aves. 2) Si hubo viruela el ao anterior y se
utiliz vacuna contra el virus de la paloma, las aves deben
revacunarse con vacuna contra viruela de pollos, ya que la
inmunidad que confiere la vacuna contra la viruela de
la paloma no es de duracin prolongada. 3) En las reas en
las cuales la viruela es prevalente, debe emplearse la vacuna
contra la viruela del pollo para proteccin contra la infec-
cin de parvadas vecinas.
Vacunasrecombinantes
Vacunas de poxvirus aviar recombinantes
Los virus de la viruela tienen algunas caractersticas nicas,
por ejemplo, un sitio citoplsmico de multiplicacin, gran
genoma y un sistema nico de enzimas y transcripcin
virales que les permite la expresin de un gen extrao de
una manera exacta. Desde la primera demostracin en 1982
de la insercin y expresin del gen TK del virus del herpes
simple, se ha insertado una gran variedad de genes prove-
nientes de patgenos especficos, representando elementos
genticos que originan respuestas inmunitarias especficas
en el genoma del virus de vaccinia. Los estudios iniciales
del DNA recombinante en virus de vaccinia (83), impulsa-
ron el desarrollo de poxvirus aviares como un vector de
expresin para los gene s de patgenos aviares. De aproxi-
madamente 300 kb (32, 151), el genoma de los poxvirus
aviares es suficientemente grande para acomodar una cantidad
importante de DNA extrao, sin una disminucin corres-
pondiente en la infectividad del virus. Las caractersticas
flsicas y biolgicas del poxvirus aviar le dan varias ventajas
para utilizarlo como un vector de expresin. En primera, se
han usado vacunas de poxvirus aviar en la avicultura comer-
cial por ms de 70 aos. El virus vacunal origina una
infeccin localizada leve de resolucin espontnea. Ade-
ms, el poxvirus aviar tiene un estrecho rango de huspedes,
afectando slo a especies aviares. El virus puede propagarse
en cultivos primarios de fibroblastos de embrin de pollo,
clulas de rin de embrin de pollo o clulas cutneas, y Para crear un virus recombinante, se debe construir un
tambin en lneas celulares permanentes como la lnea
celular de la codorniz japonesa, QT35. Finalmente, debido
a su gran tamao, se pueden insertar en su genoma genes de
ms de un patgeno para crear una vacuna polivalente.
Para desarrollar un poxvirus aviar vivo recombinante,
es importante insertar de manera estable los genes extraos
de inters a partir de un patgeno aviar en el genoma de este
virus, expresar de manera ptima el gen y conservar la
infectividad del virus. De este modo, la generacin de un
poxvirus aviar como vector de expresin requiere: 1) una
adecuada regin no esencial en el genoma del poxvirus
aviar para la insercin del material gentico extrao, de tal
modo que no se interrumpala replicacinviral, 2) un gen
extrao que codifique el antigeno protector de un patgeno
aviar, 3) un fuerte promotor de poxvirus aviar que regule de
manera ptima la expresin de los genes extraos inserta-
dos, 4) un plsmido donador que incorpore estas tres carac-
tersticas y 5) un mtodo para la seleccin, deteccin, o
ambos, de la progenie viral recombinante.
Regin no esencial
En el genomade! poxvirus aviar se han identificadovarias
regionesno esenciales,incluyendoalgunasen la terminal
(Captulo 24)
de repeticiones invertidas (18,21,90, 116, 150). Un sitio de
insercin que suele utilizarse para las secuencias extraas
en el genoma del poxvirus aviar es el gen TK. Este gen se
identific primero por su capacidad para rescatar el marca-
dor de virus vaccinia- TK (20). Despus se identificaron los
genes TK de los poxvirus aviar y de codorniz, mediante el
uso de una sonda de oligonucletico degenerado que repre-
sentaba una regin conservada en la porcin 3' de varios
gcnes TK (103). El gen TK del poxvirus aviar de paloma
(66) se identific con base en la estrecha relacin gentica
entre los poxvirus aviar y de la paloma. Ya que no se requiere
la actividad de TK para la multiplicacin del poxvirus aviar,
el gen codificador proporciona un sitio conveniente para la
inscrcin de un gen extrao. Adems, la inactivacin inser-
cional del gen TK disminuye la virulencia del poxvirus aviar
recombinante, segn se compar con el virus originario
inalterado (129).
Secuencias reguladoras (promotoras)
Puesto que el poxvirus aviar codifica su RNA polimerasa
dependiente de DNA, la cual no reconoce a promotores de
otros microorganismos, son necesarios los promotores
de poxvirus para la expresin de los genes extraos inserta-
dos. Los promotores de poxvirus se conservan relativamen-
te y de este modo son reconocidos por poxvirus heterlogos
(20,21,102, 116, 131). Por tanto, al inicio se utilizaron
promotores del virus de vaccinia, en vez de los elementos
regulildores de la transcripcin del poxvirus aviar en la
creacin de poxvirus aviar recombinante. Aunque se han
identificado desde entonces promotores homlogos de pox-
virus aviar (15,62,63, 151) Y recientemente se utiliz un
elemento regulador de la etapa inicial de transcripcin sin-
ttico, todava se usan predominantemente dos promotores
del virus de vaccinia, el P7.5 inicial-tardo y el PII tardio
para la construccin de poxvirus recombinante.
Plsmido donador
pl.'imido donador que dirija la insercin del DNA extrafio
en el genoma del poxvirus aviar. En tal plsmido, se inte-
rrumpen, mediante un gen extrao regulado por promotores
de poxvirus, las secuenciascontiguas del DNA del poxvirus
aviar. Luego de la introduccin de este plsmido en las
clulas infectadas por virus, se desarrolla la recombinacin
in vivo entre las secuencias homlogas del genoma del
poxvirus aviar replicante y aquellas que tlanquean los ge-
nes extraos en el DNA del plsmido. Esta interaccin
resulta en la insercin de la unidad transcripcional extraa
en el genoma del poxvirus aviar.
Procedimiento para la seleccin
de virus recombinantes
Puesto que ms de 99% de la progenie viral de una trans-
teccin es de tipo parental, se requiere de un mtodo para
la seleccin, identificacin, o ambos, del virus recombinan-
re. Aunque la insercin de un gen extrao en el locus TK
origina la eliminacin de la actividad de TK, en ausencia
de una lnea celular aviar de TK, no se puede seleccionar
la progenie viral recombinante en este genotipo. De este
modo, por lo general los virus recombinantes se identifican,
seleccionan, o ambos, con base en la expresin de un gen

marcador que se inserta adyacente a otro gen extrao. Se
utiliza el gen Escherichia coli lac Z para este propsito,
se seleccionan los virus recombinantes por su capacidad
para expresar galactosidasa beta (producto del gen lac Z),
mediante la inclusin de los sustratos histoqumicos de la
enzima, X-galo Bluo-gal, en sobrecapas de agarosa de
clulas infectadas (91, 94, 102). Las placas que se origi-
nan de la infeccin por los virus recombinantes, aparecen
azules, debido a la hidrlisis de estos compuestos, en contra
de un fondo de placas sin color, generadas por los virus
no recombinantes. De manera alterna, pueden seleccionarse
recombinantes que porten el gen xantina tosforribosil trans-
ferasa de E. coli como un marcador, debido a su resistencia
al cido micofenlico (21 ). Adems, se han identificado los
virus recombinantes por hibridacin en placa, empleandouna
sonda DNA especifica para el gen extrao insertado(18, 116)
Y mediante diferencias en la morfologa de las placas (66).
Utilizando las tcnicas moleculares descritas antes, se
han creado vacunas de poxvirus aviar o de paloma recom-
binantes capacesde expresar genes de diferentes patgenos
aviares. stos incluyen el gen de hemaglutinina (HA) del
virus de la influenza aviar (10, 11,21, 116, 129), el gen de
la protena de fusin (F) y de la hemaglutinina-neuramini-
dasa (HN) del virus de la enfermedad de Newcastle (17, 18,
19, 55, 66, 90, 118), el gen gB del virus de la enfermedad
de Marek (87, 150), el gen VP2 del virus de la enferme-
REFERENCIAS
l. Akey, B.L.,J.K. Nayar,and D.J. Forrester.1981. Avian pox
in Florida wild turkeys: Culex nigripalpus and Wyeomyia
vanduzeei as experimental vectors. J Wildl Dis 17:597-599.
2. Al Falluji, M.M., H.H. Tantawi, A. Albana, and S. Al
Sheikhly. 1979. Pox intection among captive peacocks. J
Wildl Dis 15:597-600.
3. Andrews, C., H.G. Pereira, and P. Wildy. 1978. Viruses of
Vertebrates, 4th ed. Bailliere Tindall, London, United King-
dom, pp. 356-389.
4. Arhelger, R.B., and C.C. Randall. 1964. Electron micro-
scopic observations on the development of towlpox virus in
chorioallantoic membrane. Virology 22:59-66.
5. Arhelger, RoB., R.W. Darlington, L.G. Gafford, and C.C.
Randal!. 1962. An electron microscopic study of fowlpox
intection in chick scalps. Lab lnvest 1I :814-825.
6. Austic, R.E., and M.L. Scott. 1984. Nutritional deficiency
diseases.ln M.S. Hotstad, B. W. Calnek, W.M. Reid, and H. W.
Yoder, Jr. (eds.). Diseases of Poultry, 8th ed. lowa Statc
University Press, Ames, lA, pp. 38-64.
7. Baxendale, W.1971. Studies ofthree avian pox viruses and
the development of an improvcd towlpox vaccine. Vet Rec
88:5-10.
8. Baxendale, W. 1981. Immunity to towlpox. In M.E. Rose,
L.N. Payne, and B.M. Frecman (eds.). Avian Immunology.
British Poultry Science, Edinburgh, Scotland, pp. 255-261
9. Bayliss, C.D., R.W. Pcters, J.K.A. Cook, R.L. Reece, K.
Howes, M.M. Binns, and M.E.G. Boursnell. 1991. A re-
combinant towlpox virus tllat expresses tlle VP2 antigen of
intectious bursal disease virus induces protection against mor-
tality caused by the virus. Arch ViroI120:193-205.
lO. Beard, C.W., W.M. Schnitzlein, and D.N. Tripathy. 1991.
Protection ofchickens against highly pathogenic avian influ-
enza virus (H5N2) by recombinant towlpox viruses. Avian
Dis 35:356-359.
Viruela aviar. 67 J
dad infecciosa de la bolsa (9, 51), el gen gB del virus de
laringotraquetis infecciosa (58), Y el gen de la glucoprotena
de envoltura del virus de la reticuloendoteliosis (25). En gran
parte de los casos, los genes extraos de los patgenos
aviares insertados en el genoma del virus de la viruela aviar
se expresan y tambin proporcionan proteccin especfica.
Poxvirus aviares como vectores de expresin
para genes provenientes de patgenos de
mamiferos
El rango de huspedesnaturales de los poxvirus aviares, se
limita a especies aviares. Sin embargo, estos virus pueden
iniciar y abortar infeccin in vitro en lneas celulares de
origen no aviar. Aunque no se produce progenie viral infec-
tante, se sintetizan de manera autntica antgenos extraos
y se procesan y presentan en la superficie celular. Al respec-
to, la glucoprotena del virus de la rabia (117) Y la protena de
fusin del virus del sarampin, se han expresadoen poxvirus
aviar recombinante (140). De manera similar, otros poxvi-
rus aviares y el poxvirus del canario, se han utilizado para
expresarel gen de la glucoprotena del virus de la rabia (119),
las glucoproteinas de fusin de sarampin y hemaglutinina
(120) y los genes env y gag del virus de la leucemiafelina
(115). Estos informes indican que los vectores de poxvirus
aviar pueden disearse para funcionar no slo como vacu-
nas aviares, sino tambin como vacunas en mamiferos. .
11. Beard, C.W., W.M. Schnitzlcin, and D.N. Tripathy. 1992.
Efiect of route of administration on the efficacy of a recom-
binant towlpox virus against H5N2 avian influenza. Avian Dis
36: 1052-1055.
12. Beaver, D.L., and W.J. Cheatham. 1963. Electron micros-
copy ofjuncopox. Am J PathoI42:23-40.
13. Billns, M.M., L. Stenzler, F.M. Tomley, J. Campbell, and
M.E.G. Boursnell. 1987. Identitication by a random se-
quencing strategy oftowlpoxvirus DNA polymerase gene, its
nucleotide sequence and comparison with other viral DNA
polymerases. Nucleic Acids Res 15:6563-6573.
14. Binlls: M.M., F.M. Tomley, J. Campbell, and M.E.G.
Boursnell.1988.Comparisonofaconserve region in towlpox
virus and vaccinia virus genomes and the translocation Ol
the towlpox virus thymidine kinase gene. J Gen Viro!
69:1275-1283.
15. Binns, M.M., M.E.G. Boursnell, F.M. Tomley, and J.
Campbell. 1989. Analysis of the towlpox virus gene en-
coding the 4b core polypeptide and demonstration that
it possesses efficient promoter sequences. Virology
170:288-291.
16 Boosinger, T.R., R.W. Wintcrlield, D.S. Feldman, and A.S.
Dhillon. 1982. Psittacine poxvirus: Virus isolation and iden-
tification, transmission and cross-challenge studies in parrots
and chickens. Avian Dis 26:437-444.
17. Boursncll, M.E.G., P.F. Green, J.I.A. Campbell,A. Deuter,
R.W. Pcters, F.M. Tomley, A.C.R. Samson, P. Chambers,
P.T. Emlncrson, and M.M. Binns. 1990. Insertion of the
tus ion gene of Newcastle disease virus into a non-essential
region in the termina.! repeats of towlpox virus and demon-
stration of protective immunity induced by the recombinant.
JGcnViroI71:621-628.
18 Boursncll, M.E.G., P.F. Green,J.I.A. Campbell,A. Deutcr,
R.W. I'cters, .-:M. Tomley, A.C.R. Samson, P.T. Emmer-
672 . Ef?fermedades
de las aves
son, and M.M, Binns. 1990.A towlpox virus vaccinevector
with insertionsites in the terminal repeats:Demonstrationof
its efficacy usingthe tusion geneofNewcastledistasevirus.
Vet Microbiol 23:305-316.
19. Boursnell, M.E.G., Green, P.F.,Samson,A.C.R., Camp-
bell, J.I.A., Oeuter,A., Peters,R.W., MiIler, N.S., Emmer-
son, P.T., and M.M. Binns. 1990.A recombinanttowlpox
virus expressingthe hemagglutinin-neuraminidase geneof
Newcastle distase virus (NDV) protects chickens against
challengeby NDV. Virology 178:297-300.
20. Boyle, O.B., and B.E.H. Couper. 1986.Identification and
cloning of tlle towl pox virus tllymidine kinasegeneusing
vacciniavirus. J Gen ViroI67:1591-1600.
21. Boyle,O., and B.E.H. Couper. 1988.Constructionofrecom-
binant towlpox virusesasvectorstor poultry vaccines.Virus
Res 10:343-356.
22. Boyle, O.B., B.E.H. Couper,A,J. Gibbs, L.J. Seigman,and
G.W. Both. 1987.Fowlpox virus tllymidine kinase:Nucleo-
tide sequenceand relationshipsto otller tllymidine kinases.
Virology 156:355-365.
23. Buller, R.M.L., and G.J. Palumbo. 1991.Poxviruspatho-
genesis.Microbiol Rev 55:80-122.
24. Buscaglia,C., R.A. Bankowski, and L. Miers. 1985.Cell-
culture virus-neutralizationtest and enzyme-linkedimmu-
nosorbent assay tor evaluation of immunity in chickens
againsttowl pox. Avian Dis 29:672-680.
25. Calvert, J.G., K. Nazerian, W. Witter, and N. Yanagida.
1993. Fowlpox virus recombinantsexpressingtlle envelop
glycoproteinof an avian reticuloendotheliosisretrovirus in-
duceneutralizingantibodiesandreduceviremia in chickens.
J Viro! 67:3069-3076.
26. Carter,J.K. Y., and N.F. Cheville.1981. Isolationofsurtace
tubulesoftowlpox virus. Avian Dis 25:454-462.
27. Cheevers,W.P.,and C.C. Randall. 1968.Viral andcellular
growth and sequential increaseof protein and DNA dur-
ing fowlpox intection in vivo. Proc Soc Exp Biol Med
127:401-405.
28. Cheevers, W.P., O.J. O'Callaghan, and C.C. Randall.
1968. Biosynthesis of host and viral deoxyribonucleic
acid during hyperplastictowlpox infection in vivo. J Virol
2:421-429.
29. Cheville, N.E 1966.Cytopathicchangesin towlpox (turkey
origin) inclusionbody tormation.Am J PathoI49:723-737.
30. Chi, M.S., and C.J. Mirocha. 1978.Necroticorallesions in
chickens ted diacetoxyscirpenol,T-2 toxin, and crotocin.
Poult Sci 57:807-808.
31. Chung, Y.S., and P.B. Spradbrow. 1977. Studies on
poxvirus isolatedtrom a magpiein Queensland.Aust Vet J
53:334-336.
32. Coupar, B.E.H., T.leo, and O.B. Boyle. 1990.Restriction
endonuclease mappingof tlle towlpox virus genome.Virol-
ogy 179:159-167.
33. Cox, W.R. 1980. Avian pox intection in a Canadagoose
(Brantacanadensis). J Wildl Dis 16:623-626.
34. Cunningham, C.H, 1973.A LaboratoryGuide in Virology.
7th ed. Burgess,Minneapolis,MN.
35. Orillien, R., O. Spchner,O. ViIlcval, and J.P.Lecocq.1987.
Similar genetic organizationbetweena region of fowlpox
virus DNA andtlle vacciniavirus Hindlll J tragmentdespite
divergent location of the thymidine kinase gene. Virology
160:203-209.
36. Oubochet, J., M. Adrian, K. I{ichter, J. Garces, and R.
Wittck. 1994, Structure of intracellular mature vaccinia
virus observed by cryoelectron microscopy. J Virol 68:
1935-1941.
37. Ouran-Reynals, F., and E. Bryan. 1952. Studieson the
combinedeftectsoftowl poxvirusandmethylcholanthrene in
chickens.Ann NY Acad Sci 54:977-991
(Captulo24)
38. Eidson, C.S., P. Villegas, and S.H. Kleven. 1975. Efticacy
ofturkey herpesvirus vaccine when administered simultane-
ously Witll towl pox vaccine. Poult Sci 54: 1975-1981.
39. Eleazer, T.H., J.S. Harrel, and H.G. Blalock. 1983. Trans-
mission studies involving a wet towl pox isolate. Avian Dis
27:542-544.
40. EI-Zein, A., S. Nehme, V. Ghoraib, S. Hasbani, and B.
Tuth. 1974. Preparation oftowlpox vaccine on chicken-em-
bryo-dennis cell culture. Avian Dis 18:495-506.
41. Esposito, J.J., D. Raxby, D. Rlack, S. Dales, G. Darai, K.
Dumbell, R. Granados, W.K. Joklik, G. McFadden, R.
Muss, R. Moyer, D. Pickup, A. Robinson, H. Rouhandeh,
and D. Tripathy.1991. Family Poxviridae.ln R.I.B. Francki,
C.M. Fauquet, D.L. Knudson, and F. Brown (eds.). Classifi-
cation and Nomenclature of Viruses. Fitlh Report of the
International Committee on Taxonomy ofViruses. Springer-
Verlag Wein, New York, NY, pp. 91-102.
42. Fatunmbi, 0.0., and W.M. Reed. 1993. Use of a bivalent
vaccine iIl the control of avian pox in chickens. Proc 44th
North Cent Avian Dis Cont: pp. 94-95.
43. Fatunmbi, 0.0., and W.M. Reed. 1994. The control of
"variant" towl pox virus iIltections usingacommercial modi-
fied live virus towl pox vaccirie. Proc 45th North Cent Avian
Dis Cont: pp. 83-84.
44. J.'atunmbi, 0.0., W.M. Reed, D.L. Schwartz, and D.N. Tri-
pathy.1995. Dual infection ofchickens with pox and infectious
laryngotracheitis (ILT) confirmed with specific pox and ILT
DNA DOT -BLOT hybridization assays.Avian Dis 39:925-930.
45. Gafford, L.G.,and C.C. Randall.1976. Virus-specific RNA
and DNA iIl nuclei of cells iIltected with towlpox virus.
Virology 69:1-14.
46. Gafford, L.G., R.E. Mitchell Jr., and C.C. Randall. 1978.
Sedimentation characteristics and molecular weights oftllree
poxvirus DNAs. Virology 89:229-239.
47. Garg, S.K., M.S. Sethi, and S.K. Negi. 1967. Hemaggluti-
natillg property ofpigeon pox virus straills. Ind J Microbiol
7:]01-102.
48. Gelenczei, E.F., and H.N. Lasher. 1968. Comparative stud-
ies of cell-culture-propagated avian poxviruses iIl chickens
and turkeys. Avian Dis 12:142-150.
49. Ghildyal, N., W. Schnitzlein, and D.N. Tripathy. 1989.
Genetic and antigenic difterences between towl pox and
quailpox viruses. Arch ViroII06:85-92.
50. Giddens, W.E., L.J. Swago, J.D. Handerson Jr., R.A. Le-
wis, D.S. Farner, A. Carlos, and W.C. Dolowy. 1971. Ca-
nary pox iIl sparrows and canaries (Frillgillidae) and iIl
Weavers (Ploceidae). Vet Pathol 8:260-280.
51. Heine, H.G., and D.B. Boyle.1993.lntectious bursal disease
virus structural protein VP2 expressed by a towlpox virus
recombinant conters protection agaillst disease in chickens.
Arch Vi rol 131:277-292.
52. Hitchner, S.R. 1981. Canary pox vaccination with live em-
bryo-attenuated virus. Avian Dis 25:874-881.
53. Holt, G., and J. Krogsrud. 1973. Pox in wild birds. Acta Vet
Scand 14:201-203
54. Hyde, J.M., L.G. Gaffurd, and C.C. Randall. 1967. Mo-
lecular weight deternlnation oftowl poxvirus DNA by elec-
tron microscopy. Virology 33: I ]2-120.
55. Iritani, Y., S. Aoyama, S. Takigami, Y. Hayashi, R. Ogawa,
N. Yanagida, S. Saeki, and K. Kanlogawa. 1991. Antibody
rt:sponse to Newcastlt: disease virus (NDV) of recombinant
towlpox virus (FPV) expressing a hemagglutinin-neuramini-
dase of NDV into chickens in the presence of alltibody to
NDV or FPV. Avian Dis 35:659-661.
56. Jordan, F.T.W., and R.C. Chubb. 1962. The agar gel
diffusion technique in the diagnosis ofilltectious laryngotra-
cheitis (ILT) and its difterentiation t'rom fowlpox. Res Vet
Sci 3:245-255.

57. Karstad, L. 1971. Pox. In J.W. Davis, R.C. Anderson,L.
Karstad, and D.O. Trainer (eds.). Infectious and Parasitic
Diseasesof Wild Birds. lowa StateUniversity Press,Ames,
lA, pp. 34-41.
58. Keeler, C.L., J.K Rosenbereger,S.S Cloud, O.J. Poulsen,
K. Nazerian, and A. Yanagida. 1992. A recombinant
towlpox virus protectschickensagainstchallengeby int'ec-
tious laryngotracheitisvirus (ILTV) [abst]. Proc 129th Annu
Meet Am Vet Med Assoc,p. 137.
59. Kirmse, P. 1967.Hostspecificityandlong persistence ofpox
int'ection in the flicker (Colaptesauratus).Bu" Wildl Dis
Assoc3:14-20.
60. Kirmse, P. 1969. Host speciticity and pathogenicity
of pox viruses from wild birds. Bull Wildl Dis Assoc
5:376-386.
61. Kirmse, P., and H. Loftin. 1969.Avian pox in migrant and
native birds in Panama.Bull Wildl Dis Assoc 5:103-107.
62. Kumar, S., and O.B. Boyle. 1990a.Mapping of early/late
geneof towlpox virus. Virus Res 15:175-186.
63. Kumar, S., and O.B. Boyle. 1990b.A poxvirusbidirectional
promoterelementwith early/lateandlatetunctions.Virology
179:151-158.
64. Landolt, M., and R.M. Kocan. 1976. Transmissionof
avian pox trom starlingsto rothchild's mynahs.J Wildl Dis
12:353-356.
65. Ledingham, J.C.G., and M.B. Aberd. 1931.The aetiologi-
cal importanceof the elementarybodies in vaccinia and
towlpox. Lancet221:525-526.
66. Letellier, C., Burny, A., and G. Meulemans. 1991.Con-
structionora pigeonpoxvirus recombinant:Expressionofthe
Newcastlediseasevirus (NDV) tusion glycoproteinandpro-
tection of chickens against NDV challenge. Arch Viro!
118:43-56.
67. Lyles, O.S.,C.C. Randa", L.G. Gafford, and H.B. White,
Jr. 1976.Cellular tatty acidsduring towlpox virus int'ection
ofthree dift'erenthost systems.Virology 70:227-229.
68. Matthews, R.E.F. 1982.Classificationand nomenclatureof
viruses.Intervirology 17:42-46.
69. Mayr, A. 1963.Neue Vert"ahrentUr die Differenzierungder
GetlU gelpokenviren. Berl Munch Tierarzll Wochenschr
76:316-324.
70. Mayr, A., and K. Oanner. 1976.Oral immunizationagainst
pox. Studieson towlpox as a modelo14th Congr Int Assoc
Biol StandDev Biol Stand33:249-259.
71. Mayr, A., and H. Mahnel. 1970.Charakteisierung cinesVom
RJlinozerosisolierten Hhnerpockenvirus.Arch Gesamte
Virusforsch31:51-60.
72. Mayr, A., F. Hartig, and l. Bayr. 1965.Entwicklungcines
Impfstoft'esgegendie Kanarienpockenauf der Basiscinesat-
tenierten Kanarienpocken-Kulturvirus.Zentralbl Vet Med
Reihe[B] 12:41-49.
73. McFerran, J.B., J.K. Clarke, and W.L. Curran. 1971.The
applicationof negativecontrastelectronmicroscopyto rou-
tine veterinaryvirus diagnosis.ResVet Sci 12:253-257.
74. Metz, A.L., L. Hatcher, J.A. Newman, and O.A. Halvor-
son. 1985. Venerealpox in breederturkeys in Minnesota.
Avian Dis 29:850-853.
75. Minbay, A., and J.P. Kreier. 1973.An experimentalstudy
of lile pathogenesisof towlpox int'ectionin chickens.Avian
Dis 17:532-539.
76. Mockett, A.P.A., O.J. Southee,F.M. Tomley, and A. Oeu-
ter. 1987.Fowlpoxvirus: Its structuralproteinsandimmuno-
gensandthe detectionofviral-specific antibodiesby EUSA.
Avian Palllol 16:493-504.
77. Mockett, B., M. Binns, M. Boursnell, and M. Skinner.
1992.Comparisonof lile locationsof homologoustowlpox
and vaccinia virus genesrevealsmajor genomereorganiza-
tion. J Gen Virol 73:2661-2668.
Viruelaaviar. 673
78. Morita, C. 1973a. Role ofhumoral and cell-mediat.ed immu-
nit.y on dle recovery ofchickens trom towl poxvirus intection.
J Immunollll:1495-1501.
79. Morita, C. 1973b. St.udies on towlpox viruses. l. Plaque
fOrlllation of towlpox virus on chick embryo cel! culture.
Avian Dis 17:87-92.
80. Morita, C.1973c. Studies on towlpox viruscs.ll. Plaque-ncu-
tralization test. Avian Dis 17:93-98.
81. Moscovici, C., M.G. Moscovici, H. Jimenez, M.M.C. Lai,
M.J. Hayman, and P.K. Vogt. 1977. Continuous tissue cul-
turc ccll lincs dcrivcd trom chemically induced tumors of
Japanesequail. Ccllll :95-1 03.
82. Moss, B.1990. Poxviridae anddleirreplication.ln B.N. Fields,
D.M. Knipe, R.M. Chanock, J.L. Melnick, B. Roizman, and
R.E. Shopc (cds.). Virology, 2nd Ed. Raven Press, New York,
pp. 2079-2111.
83. Moss, B.1991. Vaccinia virus: A tool torresearch and vaccine
development.. Scicncc 252:1662-1667.
84. Mllcr, H.K., R. Wittek, W. Schaffner, O. Schmperli, A.
Menna, and R. Wylcr. 1977. Comparison of five poxvirus
genomes by analysis widl restriction endonucleases Hind 111,
Bam HI and Eco RI. J Gen ViroI38:135-147.
85. Nagy, E., A.O. Maeda-Machang'u, P.J. Kreli, and J.B.
Oerbshire. 1990. Vaccination of I-day-old chicks with
towlpox virus by t.he aerosol, drinking water, or cutaneous
routes. Avian Dis 34:677-682.
86. Nazerian, K., S. Ohawale, and W.S. Payne. 1989. Structural
Proteins of two difierent. plaque-size phenolypes of towlpox
virus, Avian Dis 33:458-465.
87. Nazerian, K., L.F. Lee, N. Yanagida, and R. Ogawa. 1992.
Protection against Marek's Disease by a towlpox virus recom-
binant. expressing dle glycoprotein B of Marek's Disease
virus J ViroI66:1409-1413.
88. Obijeski, J.E., E.L. Palmer, L.G. Gafford, and C.C. Ran-
dall. 1973. Polyacrylamide gel electrophoresis of towlpox
and vaccinia virus proteins. Virology 51 :512-516.
89. Odend'hal, S. 1983. The Geographical Distribution of Ani-
mal Viral Diseases. Academic Press, New York, NY.
90. Ogawa, R., N. Yanagida, S. Saeki, S. Saito, S. Ohkawa, H.
Got.oh, K. Kodama, K. Kamogawa, K. Sawaguchi, and Y.
Iritani. 1990. Recombinant towlpox viruses inducing protec-
tive immunily against.Newcasde diseaseand fowlpox viruses.
Vaccine 8:486-490.
91. Parks, R.J., P.J. Krell, J.B. Oerbyshire, and E. Nagy. 1994.
St.udies of towlpox virus recombination in the generation of
recombinant vaccines. Virus Res 32:283-297.
92. Pctrak, M.L. 1982. Diseases ofCage and Aviary Birds. Lea
and Febiger, Philadelphia, PA.
93. Prideaux, C. T., and O.B. Boyle. 1987. Fowlpox virus
polypeptides: Sequential appearance and virion associ-
ated polypeptides. Arch Virol 96: 185-199.
94. Prideaux, C. T., S. Kumar, and O.B. Boyle. 1990. Compara-
tive analysis of vaccinia virus promoter activity in towlpox
and vaccinia virus recombinants. Virus Res 16:43-58.
95. Randall, C.C., and L.G. GalTord. 1962. Histochemical and
biochemical st.udiesof isolat.ed viral inclusions. Am J Padlol
40:51-62.
96. Randall, C. C., L.G. Gatford R.W. Oarlington, and J.
Hyde. 1964. Composition of towlpox virus and inclusion
matrix. J Bacteriol 87:939-944.
97. Randall, C.C., L.G. Gafford, I~.L. Soehner, and J.M.
Hyde. 1966. Physiochemical propert.ies of towlpox virus
deoxyribonllcleic acid and its anomalous intectious behavior.
JBacterioI91:95-100.
98. Rced,W.M., and 0.0. Fatunmbi. 1993. Pathogenicity
and immunological relationship of quail and Mynah
poxvirllses to fowl and pigeon poxviruses. Avian Pathol
22:395-400.
674 E1?{ermedades de las aves
99. Reed, W.M., and 0.0. Fatunmbi. 1994. Characterization
and imrnunogenicity of"variant" strains ofavian poxviruses.
Proc 131st Annu Meet Arn Vet Med Assoc, p. 124.
100. Reed, W.M., and D.L. Schrader.1989.lrnrnunogenicity and
pathogenicity of Mynah pox virus. Poult Sci 68:631-638.
101 Sadasiv, E.C., P.W. Chang, and G. Gluka. 1985. Morpho-
genesis of canary poxvirus and its entrance into inclusion
bodies. Am J Vet Res 46:529-535.
102. Schnitzlein, W.M., and D.N. Tripathy. 1990. Utilization of
vaccinia virus promoters by towlpox virus recombinants.
Anirn Biotech 1:161-174.
103. Schnitzlein, W.M., N. Ghildyal, and D.N. Tripathy. 1988.
Genomic and antigenic characterization of avipoxviruses.
Virus Res 10:65-76.
104. Schnitzlein, W.M., N. Ghildyal, and D.N. Tripathy. 1988.
A rapid method tor identit'ying tlle tllymidine kinase genes of
avipoxviruses. J Virol Metllods 20:341-352.
105. Sevoian, M. 1960. A quick metllod torthe diagnosis ofavian
pox and intectious laryngotracheitis. AvianDis 4:474-477.
106. Sharma, O.K., and S.N. Sharma. 1988. Comparative im-
munity oftowl pox virus vaccines. J Vet Med B 35:19-23.
107. Shirinov, F.R., A.I. Ibragimova, and Z.G. Misirov. 1972.
Spread of towl poxvirus by the mite Dermanyssus gallinae.
Veterinariya (Moscow) 4:48-49. [Abst Vet BuIl42:5206].
108. Siccardi, F.J. 1975. The addition of towlpox and pigeon-
pox vaccine to Marek's vaccine in broilers. Avian Dis 19:
362-365.
109. Singh, G.K., N.P. Singh, and S.K. Garg. 1987. Studies on
pathogenesis of towlpox: Virological study. Acta Virol
31:417-423.
110. Swallen, T.O. 1963. A radioautographic study of the
lesions of towlpox using thymidine-HJ. Am J Pathol
42:485-491.
111. Tanizaki, E., T. Kotani, and Y. Odagiri.1986. Pathological
changes oftracheal mucosa in chickens intected with towlpox
virus. Avian Dis 31: 169-175.
112. Tanizaki, E., T. Kotani, Y. Odagiri, and T. Horiuchi.1989.
Pathologic changes in chickens caused by intravenous inocu-
lation with towlpox virus. Avian Dis 33:333-339.
113. Tantwai, H.H., M.M. Al Falluji, and M.O. Shony. 1979.
Heat-selected mutants of pigeon poxvirus. Acta Virol 23:
249-252.
114. Tantwai, H.H., S. Al Sheikhly, and F.K. Hussain. 1981.
Avian pox in buzzard (Accipiter nisus) in Iraq. J Wildl Dis
17:145-146.
115 Tartaglia, J., O. Jarrett, J.C. Neil, P. Desmettre, and E.
Paolctti. 1993. Protection of cats against teline leukemia
virus by vaccination with a canarypox virus recombinants,
ALVAC-FL. J Virol 67:2370-2375.
116. Taylor, J., R. Wcinberg, Y. Kawaoka, R.G. Webster,
and E. Paolctti. 1988. Protective immunity against avian
influenza induced by a towlpox virus recombinant. Vaccine
6:504-508.
117. Taylor, J., R. Weinberg, B. Languet, P. Desmettre, and
E. Paoletti. 1988. Recombinant fowlpox virus induc-
ing protective immunity in non-avian species. Vaccine
6:497-503.
118. Taylor, J., C. Edbauer, A. Rcy-Senelonge,J.F. Rouquet, E.
Norton, S. Goebel, P. Dcsmettre, and E. Paoletti. 1990.
Newcastle disease virus tusion protein expressed in a towlpox
virus recombinant conters protection in chickens. J Virol
64:1441-1450.
119. Taylor, J., C. Trimarchi, R. Weinberg, B. Languet, F.
Guillemin, P. Desmettre, and E. Paoletti. 1991. Efficacy
studies on a canarypox-rabies recombinant virus. Vaccine
9:190-193.
120. Taylor, J., R. Weinberg, J. Tartaglia, C. Richardson, G.
Alkhatib, D. Briedis, M. Appcl, E. Norton, and E. Paoletti.
(Captulo 24)
1992. Nonreplicating viral vectors as potencial vaccines: Re-
combinant canarypo~ virus e~pressing measles virus tus ion
(F) and hemagglutinin (HA) glycoproteins. Virology
187:321-328.
121. Thompson, S.W., and R.O. Hunt. 1966. Selected Histo-
chemical and Histopathological Methods. Charles C.
Thomas, Springfield. IL. pp. 885-887.
122. Tripathy, D.N. 1988. Unpublished data.
123. Tripathy. D.N. 1989. Pox.ln Purchase, H.G.. L.H. Arp, C.H.
Domermuth, and J.E. Pearson (eds.). A Laboratory Manual
tor the Isolation and Identification of Avian Pathogens, 3rd.
ed. American Association of Avian Patllologists, Kennett
Square. PA pp. 103-105.
124. Tripathy, D.N. 1993. Avipox Viruses. In J,B. McFerran, and
M.S. McNulty (eds.). Virus Intections of Vertebrates, vol 4.
Virus Infections ofBirds. Elsevier Science, Amsterdam, The
Nctllerlands. pp. 5-15.
125. Tripathy, D.N., and C.H. Cunningham. 1984. Avian pox.
In M.S. I-lotstad,H.J. Barnes,B.W. Calnek, W.M. Reid, and
H. W. Yoder Jr. (eds.). Diseases of Poultry, 8th ed. lowa State
University Press, Ames, 1.;\, pp. 524-534.
126. Tripathy, D.N., and L.E. Hanson. 1975. Immunity to
towlpox. Am J Vet Res 36:54.1-544.
127. Tripathy, D.N.. and L.E. Hanson. 1976. A smear technique
for staining elementary bodies of fowlpox. Avian Dis
20:609-610.
128. Tripathy. D.N.. and J. Radzevicius. 1991. Evaluation of
cloned DNA fragments oftowlpox virus as diagnostic probes
[abst]. Proc 42nd North Cent Avian Dis Conf: p. 61.
129. Tripathy. D.N.. and W.M. Schnitzlein. 1991. Expression of
avian influenza virus hemagglutinin by recombinant towlpox
virus. Avian Dis 35:186-191.
130. Tripathy, D.N.. and W.M. Schnitzlein. 1995. Polymerase
chain reaction (PCR) t'or diagnosis of fowlpox [abstr]. Proc
132nd Annu Meet Am Vet Med Assoc, p. 152.
131. Tripathy, D.N.. and R. Wittek. 199(1.Regulation offoreign
gene in towlpox virus by a vaccinia virus promoter. Avian Dis
34:218-220.
132. Tripathy. D.N., L.E. Hanson, and W.L. Myers. '970. Pas-
sive hemagglutination test with towlpox virus. Avian Dis
14:29-38.
133. Tripathy. D.N.. L.E. Hanson, and A.H. Killinger. 1973.
Immunoperoxidase technique tor detection of towlpox anti-
gen. Avian Dis 17:274-278.
134. Tripathy. D.N.. L.E. Hsnson, snd R.A. Crandell. 1981.
Poxviruses ofveterinary importance; diagnosis ofinfections.
Chapter 6. In E. Kurstak and C. Kurstak (eds.). Comparative
Diagnosis of Viral Diseases, vol. IIL. Academic Press, New
York, NY, pp. 267-346.
135. Tripsthy. D.N.. J. Radzevicius. and W.M. Schnitzlein.
'992. Specific genomic probes tor difterentiation oftowlpox
and laryngotracheitis viruses [abstr]. Proc 129th Annu Meet
Am Vet Med Assoc, p. 126.
136. lIppal. P.K., and P.R. Nilakantan. 1970. Studies on the
serological relationships between avianpox, sheep pox, goat
pox and vaccinia viruses. J Hyg Camb 68:349-358.
137 lIppal, P.K., and ".R. Nilakantan. 1974. Hemagglutination
by towlpox, sheep pox and vaccinia viruses. Indian Vet J
51 :451-456.
138. Van Karnrncn, A., and P.B. Spradbrow. 1976. Rapid diag-
nosis of some avian virus diseases. Avian Dis 20-748-751.
139. White, H.B., S.S. "owell, L.G. Gafford. and C.C. Randall.
1968. The occurrcncc ofsqualene in lipid oftowlpox virus. J
Biol Chem 243:4517-4525.
140. Wild, J P. Giraudon, D. Spehner, R. Drillien. and J.P.
Lecocq.1990. Fowlpox virus recombinantencodingthe mea-
sles virus tllsion protein: Protection of mice against fatal
measles encephalitis. Vaccine 8:441-M2.

141. Winterficld, R.W., and S.B. Hitchner. 1965.The response
of chickenslo vaccinationwilh difierenl concentrationsof
pigeonpox and towl pox viruses.Avian Dis 9:237-241.
142. Wintcrfield, R.W., and W. Rced. 1985.Avian pox: lntection
and immunity with quail, psittacine,towl, and pigeon pox
viruses.Poult Sci 64:65-70.
143. Winterfield, R.W., W.M. Rced. and H.L. Thacker. 1985.
Inteclion and immunity with a virus isolate trom turkeys.
Poull Sci 64:2076-2080.
144. Woodroofe. G.M., and F. Fenner. 1962.Serologicalrela-
tionshipwithin the poxvirusgroup:An antigencommonto all
membersof the group. Virology 16:334-341.
145. Woodruff, A.M.. and E.W. Goodpasture. 1931.The sus-
ceptibility ofthe chorio-allanloicmembraneofchick embryo
lo inteclion with Ihe towlpox virus. Am J Pathol7:209-222.
146. WoodrulT,C.E.,and E.W.Goodpasture.1929. Theintectivity
ofisolated inclusion bodiesoftowlpox. Am J PathoI5:1-10.
Viruelaaviar. 675
147. WoodrutT, C.E., and E.W. Goodpasture.1930. The relation
ofthe virus oftowl-pox to the specific cellular inclusions of
the disease. Am J PathoI6:713-720.
148. Woodward, H., and D.C. Tudor. 1973. The immunizing
eftect ofcomercial pigeon pox vaccines on pigeons. Poult Sci
52:1463-1468.
149. Wyatt, R.D.. B.A. Weeks, P.B. Hamilton, and H.R. Bru-
meister. 1972. Severe oral lesions in chickens caused by
ingestion of dietary tusariotoxin T -2. Appl Microbio) 24:
251-257.
150. Yanagida, N., R. Ogawa, Y. Li, L.F. Lee. and K. Nazerian.
1992. Recombinant towlpox viruses expressing the glycopro-
tein B homolog and the pp38 gene ofMarek's disease Virus.
J ViroI66:1402-1408.
151. Zantinge, J.L. 1995. Characterization and transcriptiona)
analysis of the towlpox virus genome. PhD Thesis. The
University ofGuelph, Ontario, Canada.
 INTRODUCCiN
La hepatitis del pato (HP) es una infeccin viral propagable
con rapidez y altamente mortal de patos jvenes caracteri-
zada principalmente por hepatitis. Puede ser ocasionada
por cualquiera de tres virus, que son los virus de hepatitis
del pato (DHV) tipos 1, 2 Y 3. Los tipos 2 y 3 se reconocieron
por primera vez como entidades separadas debido a
que indujeron hepatitis en patitos inmunes a DHV tipo l. La
HP es de importancia econmica para todas las granjas que
HISTORIA Y DISTRIBUCiN
En 1945, Levine y Hofstad (72) observaron una enfermedad
aguda en patos pequeftos, caracterizada por hlgados creci-
dos, moteados y con hemorragias. Esta enfermedad afectaba
a los patitos durante la primera semana de edad, y la muerte
era rpida despus de observarse los signos. Aunque pudo
transmitirse a patitos, no se aisl agente alguno. Durante la
primavera de 1949, Levine y Fabricant (71) estudiaron una
enfermedad altamente mortal, que ahora se conoce como
HP tipo 1 en patos blancos de Pekln en Long Island, Nueva
York. La enfermedad se propag pronto; antesde que hubiera
concluido el verano, prcticamente todas las 70 granjas de
patos en la zona hablan tenido prdidas. Al principio, su-
cumban patos de 2 a 3 semanas de edad. En las granjas
intensamente afectadas fueron comunes las mortalidades de
hasta95% en algunos criaderos. De maneracasi invariable, se
infectaban lotes sucesivos de patos. Ms adelante, ocasio-
nalmente algunos criaderos escaparancon pocamortalidad.
Se estim que muri por la enfermedad, 15% del nmero
cran patos,debidoal alto potencialde mortalidadsi no se
le controla.No se sabeque los tres tipos de virus tengan
algunaimportanciaen saludpblica.
Ademsde los tres virus que serelacionande manera
etiolgicacon la enfermedadhepticaen patos,tambinse
encuentraun miembrodel grupo hepadnavirus(virus de la
hepatitis B) en patos silvestresy domsticos.Aunque se
desconocesi el virus de la hepatitis B del pato origina
enfermedado lesionesen patos,sedescribebrevementeen
unaseccinaparteal final de estecaptulo.
total de patitos iniciados en eseano, o seaun total de 750 000
aves. Esta enfennedad tambin se ha diagnosticado en otras
zonas de patos en EUA;tiene distribucin mundial (106);
las comunicaciones ms recientes de nuevos aislamientos
incluyen China (48) Y Corea (89).
ETIOLOGA
El virus de la hepatitis del pato (DHV) tipo 1 se aisl por
primera vez en embriones d~ pollo por Levine y Fabricant
(71). No se ha demostrado relacin serolgica entre este
virus y el que ocasiona la peste del pato (enteritis viral del
pato); igualmente, no se produjo neutralizacin de HP tipo
l cuando se utilizaron pruebas con suero de convaleciente
de casos de hepatitis por virus humano y canino (26). El
virus de la hepatitis del pato tipo 1, contiene RNA y se le ha
clasificado como un picomavirus (105). No tiene alguna
677
678 . Enfermedades de las aves
relacin con la infeccin por virus hepadna originada por el
virus de la hepatitis B del pato (DHBV), como lo descri-
bieron Mason y colaboradores (81). Este virus se ha encon-
trado en patos domsticos de China y EVA.
Morfologa
Se ha estimado que el DHV tipo 1 tiene un tamao de 20 a
40 nm (95). Richter y colaboradores (97) observaron par-
tculas de 30 nm en cortes delgados de hgado por medio de
microscopia electrnica (ME). Tauraso y colaboradores
(105) confirmaron que el tamao era menor a 50 nm con
estudios de filtracin.
Propiedades biolgicas
Fitzgerald y Hanson (30) no pudieron demostrar hemaglu-
tinacin de eritrocitos de pollo, pato, oveja, caballo, cobayo,
ratn, serpiente, cerdo y conejo con el uso de DHV tipo I
por crecimiento en cultivo de clulas.
Los cultivos de clulas infectados con DHV tipo I no
hemadsorbieron eritrocito s de mono verde y rhesus, criceto,
ratn, rata, conejo, cobayo, humano o, ganso, pato ni de
pollito de un da de edad. Las suspensionesde virus de ttulo
alto no hemaglutinarn eritrocitos de la misma especie
cuando se efecten pruebas a un pH en lmites de 6.8 a 7.4
ya temperaturas de 4, 24 Y 37 C (105).
Resistencia a agentes qumicos y fisicos
El DHV tipo 1 es resistente al ter y al cloroformo, relati-
vamente estable al calor y puede sobrevivir durante perio-
dos prolongados en condiciones ambientales.
El DHV tipo 1 resisti el tratamiento con ter o fluo-
rocarbono (90), cloroformo, pH 3 Y tripsina (1 05) Y metanol
o sulfato de amonio a 30% (53). Con el empleo de virus
proliferado en cultivo de clulas, Davis (18) comunic que
el DHV tipo 1 resisti pH 3 durante nueve horas, pero la
exposicin ms prolongada (48 horas) redujo el ttulo de
virus. El virus no se inactiv con lisol a 2% ni formalina a
0.1% (6); creolina a 15%, naftalisol, xilonafta o carbonato
de sodio anhidro a 20% (91). Se comunic inactivacin
completa con formaldehdo a 1% o sosa custica a 2% en
un plazo de dos horas a 15 a 20 C hipoclorito de calcio a
2% en un lapso de tres horas de 15 a 20 C, cloramina a 3%
en cinco horas o formalina a 0.2% en dos horas (25). Haider
(49) inform inactivacin completa del virus con fenol a 50/0,
o Wescodine no diluido (una solucin de yodo inorgnico)
y Clorox no diluido (solucin del hipoclorito de sodio).
El calentamiento del virus a 50% durante una hora no
tuvo efecto alguno en el ttulo del virus (105). Se inactiv a
la mayor parte del virus a 56 C despusde 30 minutos (53).
Sin embargo, Asplin (6) comunic que sobrevive a 56 C
durante 60 minutos pero no a 62 C por 30 minutos. Dvo-
rakova y Kozusnik (25) informaron que se requirieron
23 horas para la inactivacin completa a 56 C. El DHV tipo
1 sobrevivipor21 dasa37 C(90). La estabilidad al calor
no se afect por un catin divalente (Mg2+) (109). Davis
(18), con el uso de virus obtenido en cultivo de clulas,
mostr que el virus tipo 1 tena una vida media de 48
minutos a 50 C, pero la presencia de NAC1, Na2S04,
(Captulo25)
MgCl2 o MgSO4 molares protegi al virus de inactivacin
a esa temperatura.
En condiciones ambientales ms naturales, el virus
sobrevivi cuando menos 10 semanasen criadoras infectadas
sin limpiarse, y por ms de 37 das en heceshumedecidas al-
macenadas en un sitio fro (6). A 4 C, el virus sobrevivi
durante ms de dos aos (6,25) Y a -20 C por un periodo
tan prolongado como de nueve aos (53).
Variabilidad
Se han reconocido virus que difieren del DHV tipo I o
son serolgicamente diferentes, como causasde hepatitis en
patitos; esto lo han comunicado en India(94)y Egipto (103).
Se sabe que el aislamiento de la India es diferente del DHV
tipo 1, pero se desconoce su posible relacin con los otros ti-
pos de DHV.
Sandhu y colaboradores (101) han descrito una cepa
variante de DHV tipo l denominada DHV tipo la. Se desco-
noce el origen del virus, pero todos los aislamientosconocidos
pueden trazarse hacia una sola ubicacin. Estos autores
demostraron por medio de pruebas de neutralizacin cruza-
da en huevos de pollo embrionados, con resultados variables
de alguna manera, una reaccin cruzada parcial entre los
tipos l y la. Asimismo, demostraron una proteccin cruza-
da parcial en patitos inmunizados de manera pasiva, desa-
fiados con cada uno de los virus. Woolcock (vase 120)
tambin not diferencias entre estos dos virus en pruebas de
reduccin de placa en clulas renales de embrin de' pato.
Tanto DHV tipo 1 como DHV tipo la son distintos serol-
gicamente del DHV tipo 3.
Sistemas de husped de laboratorio
Embriones
Levine y Frabicant (71) fueron los primeros en propagar el
virus en el saco alantoideo en embriones de pollo de nueve
das de edad. De 10 a 60% de los embriones muri hacia el
5 a 6 das y mostr crecimiento deficiente y edematosos
(figuras 25-IA). Hwangy Dougherty (62) pasaron una cepa
de DHV tipo 1 como dos lneas en embriones de pollo de
10 das de edad. Las lneas pasadasseriadamente se convir-
tieron en apatgenaspara patitos recin nacidos en los pases
20 y 26. El ttulo del virus en embriones de pollos fue de 1
a 3 10gl0 menor que cuando prolifer en patitos.
Hwang (54) desarroll una cepa mortal de embrin de
DHV tipo 1 mediante pasesseriadosen embriones. Con el uso
de un homogeneizado de embriones muertos y membrana
corioalantoidea (MCA) en lquido embrinico, la mortali-
dad alcanz 100% en el pase nmero 63. Se obtuvieron
resultados ms consistentes cuando se inocularon embrio-
nes de 5 a 7 das de edad a travs del saco vitelino.
Toth (107) hall que los ttulos de los virus adaptados
al pase nmero 80 fueron los ms altos hacia las 53 horas
posteriores a la inoculacin: embrin, 107.50,MCA, 105.79
y lquido amnioalantoideo 103.62.Puede obtenerse una va-
cuna viva de ttulos altos de todas estas partes de 53 a 69
horas posteriores a la inoculacin (PI). Pan registr resulta-
dos esencialmente similares (86).
Mason y colaboradores (80) notaron un ttulo un tanto
ms elevado de DHV tipo 1 atenuado en embriones de
 Hepatitis delpato. 679

Figura 25-1. A. Embrin de pollo normal de 15 dias de edad (derecha); embrin de pollo de 15 das de edad inoculado con
VHP tipo 1, 6 das antes (izquierda). Ntense el tamao pequeo, la hemorragia y el edema. B. Patito muerto por infeccin
con DHV tipo 1. Ntese el opisttono tpico. C. Hgado con lesiones hemorrgicas causadas por infeccin con DHV tipo 1.
D. Lesiones microscpicas en hgado de patito muerto 24 horas despus de la infeccin. Ntense la necrosis masiva de las
clulas hepticas y la hemorragia. H y E, 1OOOx.E. Lesiones microscpicas en higado de patito 7 das despus de la infeccin.
Ntese proliferacin extensa de conductos biliares. H y E, 250x.
680 . Enfermedades de las aves
pollo que alcanzun valor mximo de 108en 48 horas.
El periodolatentefue entre6 y 24 horas.
Sedescubriquelos embrionesdegansoseransuscep-
tibles al virus y seprodujeronmuertesde embrinen 2 a 3
dasdespusde la inoculacinalantoidea(4).
Cultivos de clulas
Se han descrito varios intentos por proliferar y valorar al
DHV tipo I en cultivos de clulas de origen de embrin de
pato y de pollo (30, 31, 56, 64, 80, 90). Maiboroda (75)
sigui el desarrollo de DHV tipo I en capas unicelulares de
clulas de rin de pato con una tcnica directa de anticuer-
pos fluorescentes (AF). Se observ fluorescencia despus
de ocho horas, y alcanz un valor mximo despus de 2 a 4
di as, y se confin a citoplasma. Los efectos citopticos
(ECP) (aglomeracin de clulas) y los ttulos mximos de
virus se produjeron despus de dos dlas. Maiboroda y
Kontrimavichus (76) produjeron crecimiento y ECP en
clulas de rin de embrin de ganso. Kurilenko y Strelni-
kov (70) comunicaron resultados similares en cultivos con
clulas de rin de cerdos jvenes. Davis y Woolcock (21)
mostraron que el DHV tipo 1 atenuado prolifer en cultivos
de clulas de embrin de ganso, pavo, codorniz, faisn,
gallina de Guinea y pollo, mientras que las cepas de virus
virulento proliferan en diversos grados slo en clulas de
embrin de gallina de Guinea, codorniz y pavo. Golubnichi
y colaboradores (40) informaro.l xito en el crecimiento y
un nivel elevado de citopatogenicidad en fibroblastos de
embrin de pollo inoculados con DHV tipo 1 adaptado
a embrin de pollo. Recomendaron este procedimiento para
la produccin de vacuna y pruebas de neutralizacin de
virus (NV).
Woolcock y colaboradores (121) describieron una
prueba en placa para DHV tipo 1 atenuado en capas mono-
celulares primarias de clulas de rin de embrin de pato
(REP). La concentracin de suero fetal de ternera en el
medio afect el tamao de la placa. Subsecuentemente,
Chalmers y Woolcock (15) demostraron que el suero de
varios mamlferos tenia un efecto inhibidor en el virus, que
era inespeclfico y slo se producla cuando el suero estaba
en contacto directo con el virus. La sustancia inhibidora del
virus en el suero fetal de ternera pareci ubicarse en la
fraccin de albmina. No hubo efecto inhibitorio, o result
mlnimo, en los sueros de patos o de pollos. Woolcock (115)
comunic pruebas en placa para DHV tipo 1 tanto virulen-
to como atenuado en clulas primarias de hlgado de em-
brin de pato (HEP) y compar los resultados de los estudios
in vitro con los obtenidos in ovo e in vivo. Kaleta (65)
describi una valoracin de microneutralizacin con el
uso de DHV tipo 1 atenuado en clulas primarias de REP;
Woolcock (116) modific esta prueba para vigilar las res-
puestas inmunitarias a las vacunas.
Patogenicidad
Asplin (5) Y Reuss (96) inforntaron de prdida de patogeni-
cidad por DHV tipo 1 para patitos despus de pases en
embrin de pollo. Hwang (54), encontr que una cepa viral
haba perdido su patogenicidad para los patitos despus de
20 o ms pases en embriones de pollo. Tambin hall que
la misma cepa haba perdido su patogenicidad para los
(Captulo25)
patitos despus de seis pases en fibroblastos de embrin
de pato, pero el virus retuvo su patogenicidad para embrio-
nes de pollo (55).
Hwang y Dougherty (62) comunicaron que las cepas
que pasaron por embrin de pollo, aunque no eran patge-
nas para patitos, se multiplicaron en los tejidos, pero a un
titulo ms bajo que las cepas de campo. Se descubrieron
cepas de campo en concentraciones considerablemente ele-
vadas en el encfalo de patitos; no pudieron detectarsecepas
pasadas por embrin de pollo, o estuvieron presentes en
concentraciones bajas en el encfalo.
Se ha informado una atenuacin similar de la patoge-
nicidad cuando el DHV tipo 1 pas por embriones de pato
(11). Las cepas de DHV tipo 1 atenuadas por pases en
embriones an tienen la capacidad de ocasionar alteraciones
histolgicas muy leves y transitorias despus de la inocu-
lacin (100, 104) Y se provoc reversin a la virulencia
despus de pases de retorno en patitos jvenes (118, 119).
Cuando Kapp y colaboradores (66) descubrieron pr-
didas intensas por HP tipo 1 en varias parvadas de patitos
de 3 a 4 semanas de edad, sospecharon que las raciones
insuficientes eran causas contribuyentes. Esto surgi de
manera experimental, cuando 8 de 9 patitos de 3 semanas
de edad que se alimentaron con la racin de la granja
murieron despus de la exposicin al virus. No se produjo
mortalidad en los testigos bajo alimentacin normal.
Se concluy que la dieta defectuosa habla deteriorado la
funcin del higado, lo cual predispuso a los patitos a hepa-
titis a una edad excepcionalmente avanzada.
Friend y Trainer (33, 35, 36) alimentaron con bajas
concentraciones de bifenol policlorinado, DDT y dieldrin a
patos silvestres durante 10 dias; cinco dias despus las aves
fueron infectadas por DHV tipo l. Las aves que recibieron
sustancias txicas tuvieron mortalidad significativa-
mente mayor que los testigos que no recibieron antes sus-
tancias quimicas. Parece que la dieta inadecuada o la
ingestin de sustanciastxicas exacerba los efectos patge-
nos del virus.
Lu y colaboradores (73) informaron de un brote de
sindrome de atrofia infecciosa del pico en patitos de Taiwn,
del cual piensan se origin por una infeccin de parvovirus
en asociacin con DHV. La participacin exacta de DHV en
este sindrome no se defini de manera precisa.
Sandhu y colaboradores (101) comunicaron que las
respuestas patolgicas a DHV tipo 1 y tipo 1a fueron
similares.
PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
En los brotes naturales se origin HP tipo l slo en patitos
jvenes. Las reproductoras adultas en locales infectados no
seafectaron clnicamente y continuaron en produccin total.
Las observaciones de campo indicaron qul: los pollos y los
pavos fueron resistentes. Sin embargo, Rahn (93) encontr
que los pavipollos de un da de edad y de una semana de
edad expuestos a DHV tipo 1 desarrollaron signos, lesiones

y anticuerpos neutralizantes. Los pavipollos, despus de la
exposicin ya sea oral o intraperitoneal, tenan hgados
moteado s y vesculas biliares y bazos crecidos. El DHV
tipo 1 se aisl de hgados hasta 17 das despus de la
exposicin oral de pavipollos de un da de edad. Schoop y
colaboradores (102) Y Reuss (95) no pudieron infectar pollo
de manera experimental. Reuss no pudo transmitir la enfer-
medad a conejos, cobayos, ratones blancos ni perros. Asplin
(6) comunic que los pollos jvenes pueden contraer una
infeccin inaparente y pasarla por contacto a otros pollos.
Se ha informado de infecciones experimentales en gansitos
(4) y en patitos silvestres (34). En las aves expuestas de
manera experimental, no se produjo mortalidad en pollitos,
patitos almizcleros ni pichones recin nacidos; se origin
una mortalidad baja en pavos y codornices jvenes, mien-
tras que la mortalidad ms elevada se manifest en faisanes
jvenes, gansosy gallinas de Guinea. Todas las aves expues-
tas se infectaron con VHP tipo 1 (60).
Transmisin, portadores y vectores
En condiciones de campo, la HP tipo l se propaga con
rapidez a todos los patitos susceptibles en la parvada. Aun-
que la mortalidad elevada y la propagacin rpida de la
enfermedad en las granjas indica una contagiosidad extre-
ma, ocasionalmente se han observado excepciones. En un
corral, muri 65% de los patos, mientras que en uno adjunto,
slo separado por una acera de 35 cm, la mortalidad fue
insignificante.
Los primeros esfuerzos por transmitir la enfermedad a
grupos pequeos de 3 o 4 patos enjaula, mediante inyeccin
y alimentacin con virus propagado en huevo no tuvie-
ron xito. En otro experimento, con tejidos de un brote
natural, se infectaron algunos patitos. La transmisin se
logr ms fcilmente mediante inyeccin intramuscular ren los patitos.
(1M) e ingestin de virus propagados en huevos de rganos
infectados hacia grupos ms grandes de patitos (10 a 20)
mantenidos en cama bajo una criadora. El periodo de
incubacin fue de 24 horas en la mayor parte de los experi-
mentos, y casi todas las muertes sucedieron hacia el cuarto
da. Los patitos no inoculados, colocados en los mismos
locales con aves inoculadas, contrajeron la enfermedad y
murieronun poco mstardequelospatosinyectados.
Supuestamente no hay transmisin por medio del
huevo. Los patitos recin nacidos originados por reproduc-
tores en instalaciones infectadas permanecen bien cuando
se llevan a sitios en donde no se tienen patos. Asplin (5)
confirm este hallazgo.
Priz (92) encontr que la infeccin con aerosol de
patitos con la cepa Yagotinski del DHV tipo 1 fue mortal.
Hanson y Tripathy (52) informaron sobre el xito en
la infeccin con DHV tipo 1 atenuado por va oral, aunque
Toth y Norcross (110) sugirieron que en este caso la va de
entrada en realidad fue la faringe y las vas respiratorias
superiores, ya que el virus administrado en una cpsula,
provoc infeccin.
Los patos recuperados pueden excretar virus en las
heces durante un periodo de hasta ocho semanas PI (95).
Asplin (6) inform de una fuerte evidencia de campo para
incriminar a las aves silvestres como portadoras mecnicas
de virus a travs de distancias cortas. Tambin sugiri la
Hepatitis del pato. 681
posibilidad de que un huspeddesconocido, actuando como
un portador sano, pueda originar nuevos brotes a distancias
grandes. Sin embargo, Asplin (8) no encontr evidencia
serolgica de tipo HP en pruebas de NV de sueros de 520
aves acuticas silvestres de seis especies. Fortaleci estos
resultados negativos el hecho de que Ulbrich (112) no hall
anticuerpos NV en 36 patos silvestres (cuatro especies)
obtenidos de estanquesen los cuales se haba producido HP
tipo 1 en patos domsticos. Adems, los 153 huevos em-
brionados de patos silvestres de un rea infectada fueron
susceptibles a la infeccin experimental.
En la epizootiologa de la enfermedad tiene un posible
significado la comunicacin de Demakov y colaboradores
(22), quienes indicaron que las ratas pardas (Rattus norve-
gicus) pueden actuar como un husped reservorio del DHV
tipo l. Los virus ingeridos permanecieron vivos en el cuerpo
hasta por 35 das y el virus se excret durante 18 a 22 das
PI. Tambin existieron anticuerpos en los das 12 a 14 PI.
No se sabe que los vectores sean un factor en la
transmisin de la HP tipo l.
Signos
El comienzo y propagacin de la enfermedad fueron muy
rpidos, con produccin de la mortalidad total prctica-
mente dentro del plazo de 3 a 4 dias. Los patitos afectados
inicialmente no pueden alcanzar el nivel del grupo. En el
transcurso de un plazo corto dejan de moverse y se arrastran
con los ojos cerrados un poco. Las aves caen de lado,
tienen movimientos espasmdicos en ambas patas y mue-
ren con las cabezas retraidas (figura 25-IB). La muerte
sucede en el plazo de alrededor de una hora despus de que
se observaron los signos. Durante el punto lgido de los
brotes intensos, es sorprendente la rapidez con la cual mue-
Farmer y colaboradores (27, 28) describieron el sn-
drome de rin graso de pato y la necrosis pancretica focal
que consideraron como aspectosdel DHV tipo 1. Entre 1978
y 1983, se registraron prdidas de hasta 30% en ciertas
granjas que criaban patos en el Reino Unido. Se afectaron
dos grupos de edad, el primero de 1 a 2 semanasy el segundo
de 4 a 6 semanas,a pesar de la vacunacin regular con va-
cuna tipo 1. Las lesiones macroscpicas se caracterizaron
por hgados y riones hinchados plidos y bazos moteados
hinchados. La evidencia histolgica fue indicadora de HP
tipo 1. A pesar de la vacunacin y de la edad del grupo mayor
de aves, los autores sugirieron que este sindrome fue una
manifestacin de DHV tipo 1. No obstante, reconocieron
que el DHV tipo 2, que se diagnostic subsecuentementeen
Anglia del Este (46 a 47) pudo haber tenido alguna partici-
pacin en este sndrome.
Morbilidad y mortalidad
La morbilidad es de 100% Y la mortalidad es variable entre
los patitos jvenes infectados con DHV tipo l. En algu-
nos lotes, la mortalidad en los menores de 1 semana de edad
puede alcanzar hasta 95%. En los patitos de 1 a 3 semanas
de edad la mortalidad puede ser de 50% o menor, en los de
4 a 5 semanas de edad la morbilidad y la mortalidad son
bajas o insignificantes.
682 . Enfermedades de las aves
Lesiones macroscpicas
Las lesiones principales debidas a DHV tipo 1, se encuen-
tran en el hgado, que est aumentado de tamafio y con
hemorragias puntiformes o esquimticas (figura 25-IC).
Se aprecia un cambio de color rojizo frecuente o motea-
do en la superficie del hgado. El bazo se encuentra a veces
agrandado y moteado. En mltiples casos los rifiones estn
hinchados y los vasos sanguneos renales congestionados.
Histopatologia
Se han estudiado los cambios microscpicos en infecciones
por DHV tipo 1 inducidas de manera experimental no
complicadas (26). Las alteraciones primarias en la enferme-
dad aguda consistieron en necrosis de clulas hepticas
(figura 25-1D); los supervivientes con ms lesiones crni-
cas mostraron hiperplasia generalizada de los conductos
biliares (figura 25-1E). Se produjeron diversos grados de
respuesta de clulas intlamatorias y hemorragias. Se obser-
v regeneracin del parnquima heptico en patitos que no
murieron. Se sacrificaron embriones de pollo de 10 das de
edad inoculados con DHV tipo 1, y se examinaron histol-
gicamente a intervalos de 12 horas durante periodos de hasta
10 das PI (32). Las alteraciones histolgicas incluyeron
proliferacin de granulocitos en varios rganos, necrosis
focal del hgado, hiperplasia en los conductores biliares y
edema subcutneo. No se hallaron cuerpos de inclusin.
Los patitos de 6 das de edad se inocularon intranasal e
intramuscularmente con DHV tipo 1 y se sacrificaron 12 a
24 horas despus; sus hgados se examinaron mediante ME.
Una hora despus de la infeccin hubo una rotura ocasional
del glucgeno dentro de las clulas hepticas. Se pudieron
observar partculas esfricas de 100 a 300 nm de dimetro
y de origen desconocido. Las alteraciones observadasen los
casoshiperagudos fueron degenerativas y hubo una necrosis
celular extensa despus de 24 horas. Se detectaron partcu-
las similares a virus a la hora y 18 a 20 horas PI (1).
Adamiker (2) examin el bazo y msculo de patos
infectados con DHV tipo 1 por medio de ME. El bazo
mostr cambios regresivos a partir de la sexta hora PI y se
volvieron necrticos hacia las 24 horas. Hubo alteraciones
degenerativas en los ncleos de las clulas plasmticas que
pudieron haber sido originadas por el virus. No se identifi-
caron partculas virales. Slo se apreciaron cambios ligeros
en los msculos.
Efectos bioquimicos
Ahmed y colaboradores (3) comunicaron que en casos
clnicos de infeccin por DHV tipo 1 hubo bajas concentra-
ciones sricas de protenas totales y albmina, y elevadas
de fosfatasa alcalina, transaminasa glutmica pirvica
(GPT), bilirrubina y creatinina. Mennella y Mandelli (82)
notaron que las concentraciones sricas de GPT y de tran-
saminasa glutmica oxaloactica estaban aumentados
con relacin en la intensidad de la infeccin. Buynitzky y
colaboradores (12,13) indicaron que aun en la infeccin por
DHV tipo 1 clnicamente in aparente, en el pato silvestre, los
patrones de enzimas hepticas estuvieron alterados, <ionuna
v:lri:lcin consecuente en el metabolismo de DDT. Esto
(Captulo25)
puede explicar en parte las interrelaciones entre los hidro-
carburos clorinados y la infeccin por HP tipo 1 (33, 35, 36).
Inmunidad
La recuperacin de la HP tipo 1 causa inmunidad slida y
anticuerpos de NV en el suero. La inmunidad activa puede
ser inducida en patos adultos mediante la inyeccin de cier-
tas cepas de virus (6). Algunas cepas requieren inyecciones
repetidas para obtener concentraciones elevadas de anti-
cuerpos (96). Puede conferirse inmunidad pasiva a los pa-
titos mediante inyeccin de suero de aves inmunizadas o
recuperadas. Los anticuerpos pasivos tambin se pueden
transferir a travs de la yema a patitos incubados para
protegerlos. Malinovskaya (78), investigando la respuesta
de anticuerpos a la vacuna de DHV tipo 1 en patos re-
productores y en patitos de siete dias de edad, mostr con
una prueba de hemaglutinacin (HA) pasiva, que el suero
del pato inclua ms anticuerpos 7S (sensibles a la cistena).
La declinacin de los anticuerpos 7S baj a la mitad los
ttulos de inhibicin de la hemaglutinacin en 43% de las
muestras de suero tomadas a los 3 a 7 das PI. En los patitos
infectados de manera experimental entre los das 3 y 21 de
edad, el principal tipo de respuesta de anticuerpos fue
de 19S durante los siguientes 20 das; en los patitos infec-
tados a los 30 das de edad, se formaron primero los anti-
cuerpos 19S,pero los anticuerpos 7S comenzaron a aparecer
despusde 15 das. Davis y Hannant (20) comunicaron que
existieron anticuerpos NV cuatro das despus de la vacu-
nacin de patitos de dos das de edad. Se observ que los
anticuerpos estn en la macroglobulina y fracciones 7S por
cromatograt1as Sephadex 0200 y tenan movilidad t o 132
por inmunoelectroforesis.
. DIAGNSTICO
Aislamiento e identificacin del virus
El virus de la hepatitis del pato tipo 1 se puede aislar
mediante la inoculacin de hgado o sangre infectados en
el saco alantoideo de embriones de pollo de 8 a 10 das dI;
edad. En los embriones que mueren de 5 a 8 das PI, las
lesiones macroscpicas consisten en hemorragia y edema
cutneo, enanismo e hgados crecidos verdosos con focos
necrticos. En los pases subsecuentestiende a incremen-
tarse la proporcin de embriones que mueren con lesiones
especficas.
En caso de encontrarse disponibles, son mejor los
embriones de pato de lOa 14 das de edad de patos de
reproductoras susceptibles que los embriones de pollo, ya
que la mortalidad de los embriones y las lesiones se produ-
cen ms tempranamente despus de la inoculacin y en
pases ms tempranos de embrin (49, 109). Un mtodo
an ms sensible y confiable de diagnstico del virus es la
reproduccin de los signos y lesiones tpicas del DHV
tipo 1 mediante inoculacin de patitos de 1 a 7 das de edad
susceptibles al virus.
Puede establecerse un diagnstico rpido y preciso de
HPtipo 1 con el uso de la tcnicaAF directa en hgadosde casos
naturales o embriones de pato inoculados (75, 113).

Se observque las clulasde HEP primariasson en
particular sensiblesa las cepasde Quodling (Q) de campo
virulenta, de DHV tipo 1; los ECP se detectaronmejor al
cubrirselasplacasen cultivos con agarosa(115).
Serologa
Hepatitisdel pato. 683
Diagnstico diferencial
La muerte sbita, propagacin rpida y curso agudo de la
enfermedad originada por DHV tipo 1 son caractersticos.
las lesiones hemorrgicas en hgados de patitos de hasta 3
semanasde edad son prcticamente patognomnicas. El de-
sarrollo de brotes similares de la enfermedad originados por
variantes serolgicos de los virus tipos 2 y 3 constituyen el
problema principal en el diagnstico diferencial.
Chalmers y colaboradores (16) comunicaron un brote
de DHV tipo I relacionado con C/amydia psittaci en aves de
4 a 6 semanas de edad, y propusieron un posible efecto
sinrgico como causa de las mortalidades persistentes de
15% registradas. Gough y Wallis (45) informaron DHV
tipo 1 relacionado con virus de influenza en patos silvestres
de 2 a 5 semanas de edad criados en una granja de aves de
caza. El DHV tipo 1 aislado result de baja virulencia, y
se sugiri que el virus de la influenza puede haber exacer-
bado la infeccin de la hepatitis.
Otras causaspotenciales de mortalidad aguda en patos
jvenes incluyen salmonelosis y aflatoxicosis. Esta ltima
enfermedadpuedeoriginar ataxia, convulsiones y opisttonos,
as como lesiones microscpicas de hiperplasia de los con-
ductos biliares sugestivas de HP, pero no ocasiona las mis-
mas hemorragias hepticas caractersticas. Ninguna de las
otras enfermedades mortales comunes de los patos se pro-
ducen con frecuencia en este grupo de edad joven.
TRATAMIENTO
Tan pronto como se reconocieron la causa y naturaleza de
la HP tipo l por Levine y Frabicant (71) fue evidente que
los patitos pueden ser protegidos mediante la administracin
de suero de patos inmunizados. Este procedimiento tuvo
mucho xito en experiencias de laboratorio y en campo.
Durante muchos aos, el Duck Research Laboratory at
Eastport, Long stand, NY, mantuvo un banco de antisuero
procesado de sangre obtenida al momento del sacrificio de
aves recuperadas. La inyeccin 1M de 0.5 mL de antisuero
de DHV tipo l en cada patito de un lote, al momento de las
primeras muertes de un brote, fue un mtodo eficaz de
control.
Rispens (99) sugiri la inmunizacin pasiva mediante
la inyeccin de yema de huevo producidos por patas repro-
ductoras hiperinmunes. Este procedimiento fue modificado
(50) mediante la sustitucin por yemas de huevos produci-
dos por pollos SPF hiperinmunizados con DHV tipo 1.
. PREVENCiN Y CONTROL
Procedimientos de manejo
La HP tipo 1 puede ser prevenida por medio de aisla-
miento estricto; particularmentedurante las primeras4 a
5 semanas.Sin embargo,en las zonas en las cuales es
frecuentela enfermedad,es dificil obtenerel grado nece-
sariode aislamiento.
684 Enfermedades de las aves
Panikar (87) Y Kaszanyitzky y Tanyi (67) demostraron
la factibilidad de erradicar la HP tipo 1 en reas seleccio-
nadas en las cuales puede lograrse aislamiento. En ambos
estudios la vacunacin de los patos reproductores se us
como parte del programa.
Inmunizacin
Puede conferirse resistencia contra la HP tipo 1 a los patitos
mediante tres mtodos: Inyeccin de suero o yema inmuni-
tarios, como se describi bajo tratamiento; inmunizacin de
las aves reproductoras para asegurar valores adecuados
de anticuerpos transferidos pasivamente en los patitos em-
pol1ados; e inmunizacin activa directa de patitos con cepas
vivas avirulentas de DHV tipo l.
Se han producido cepas atenuadas de DHV tipo 1
adecuadas para utilizarse como vacunas mediante pases en
embriones de pol1o (5, 37, 38, 40, 61, 102) o embriones de
pato (99). Hasta el momento actual, se han empleado con
mayor frecuencia como vacunas a cepas de DHV tipo 1
pasadas en embrin de pol1o.
Davis (19) comunic que cepas purificadas por placas
triples de vacunas de DHV tipo 1, pueden revertir hacia la
virulencia tan fcilmente como los virus no clonados.
Este hal1azgo ha sido confirmado con varios niveles de
pases en huevo de DHV tipo 1 (117). Davis sugiri los
pasesrpidoscomo un mtodoparaaumentarla estabilidad
gentica.
Reproductores
Asplin (5) desarroll una cepa de virus atenuado en embrin
de pollo que se utiliz para inmunizar reproductores. El m-
todo consisti en inocular 0.5 ~ 1M de virus propagado en
huevo no diluido de 2 a 4 semanasantesde utilizar los huevos
frtiles. Reuss (96) encontr, con la cepa de virus que
us, que fue necesario efectuar inyecciones repetidas en
reproductores para obtener suficientes concentraciones de
anticuerpos para proteger a los patitos incubados contra el
desafio con virus virulentos. No se conocen la edad ptima,
dosis, va de inoculacin, cepas virales ni los intervalos
entre la vacunacin inicial y las subsecuentes(6).
Rispens (99) recomend dos dosis de vacuna con virus
atenuado, administrada a reproductores con intervalos de
cuando menos 6 semanas de diferencia. La inmunidad pa-
siva setransmiti a la progenie por cerca de 9 mesesdespus
de la segunda vacunacin.
Hwang (58), Rinaldi y colaboradores (98) Nikitin y
Panikar (84) y Doroshko y Bezrukavaya (24), confirmaron
que fueron necesarias de 2 a 3 dosis de vacunas de virus
atenuado para asegurar concentraciones satisfactorias de
proteccin para la progenie. Bezrukavaya (11) asegur
una proteccin eficaz mediante la vacunacin de las repro-
ductoras con vacuna atenuada en embrin de pato. Dema-
kov y colaboradores (23) comunicaron que la eficacia de la
cepa atenuada en embrin de pollo mejor con absorcin
por hidrxido de aluminio y un coadyuvante de saponina.
Malinovskaya (79) busc el efecto de los estimuladores
qumicos en la inmunidad posterior a la vacunacin contra
DHV tipo 1 mediante la valoracin de anticuerpos HA
pasivos y NV. El dibazol no tuvo efecto, pero la saponina,
metiluracilo y cido ascrbico, promovieron una respuesta
(Captulo25)
acelerada de anticuerpos, que fue particularmente pronun-
ciada 15 das despusde la vacunacin.
Golubnichi y Malinovskaya (39) vigilaron la respuesta
inmunitaria, con seguimiento de hasta tres inmunizaciones,
durante un periodo de tres meses mediante la valoracin
de anticuerpo s HA y NV. Los ttulos de anticuerpos de
patas ponedoras necesarios para proteger sus vstagos fue
de 1:64 para anticuerpos de HA y de 1:32 para anticuer-
pos de NV.
Asimismo, se ha investigado la aplicacin de vacunas
inactivadas. Gough y Spackman (44) comunicaron que
grados efectivos de proteccin de los patitos se pueden
asegurar mediante la administracin de tres dosis de va-
cuna inactivada de DHV tipo 1 en emulsin en aceite. Estos
investigadores tambin comunicaron que la vacuna viva de
DHV tipo 1 a 2 a 3 das de edad, seguida por vacuna
inactivada a las 22 semanas, produjo concentraciones sig-
nificativamente mayores de anticuerpos NV que tres dosis
de vacuna inactivada. Finalmente, comunicaron que la va-
cuna inactivada preparada de virus conseguido en huevos
de pato proporcion una mejor respuesta de anticuerpo que
el virus obtenido en huevos de gallina. Al investigar el
empleo de vacunas inactivadas de DHV tipo 1 en patos
reproductores, Woolcock (116) demostr que para asegurar
una adecuadarespuesta inmunitaria a los virus inactivados,
era necesario cebar a los patos con virus vivos modificados
de HP tipo 1 (VVM). Demostr que los patos cebados con
VVM a las 12 semanas de edad y reforzados con vacuna
DHV tipo 1 a las 18 semanas, desarrollaron ttulos de
anticuerpo s NV 16 veces mayor que aqullos en patos
que slo recibieron el cebamiento con VVM. Este grado de
inmunidad fue suficiente para proteger a los patitos nacidos
en un ciclo de postura completo (ocho meses), como se
demostr al desafiar a la progenie con DHV tipo 1 virulento.
Las vacunas inactivadas preparadas a partir de VVM desa-
rrollado en embriones de virus tipo 1 virulento que crecieron
en patitos, resultaron igualmente eficaces. Woolcock (116)
tambin investig varios esquemas de inmunizacin, utili-
zando slo virus inactivados, y vigil la respuesta de anti-
cuerpos NV de patos en una prueba de microtitulacin
utilizando principalmente clulas HEP. nicamente 7 (11 %)
de 63 patos desarrollaron ttulos de 6 log2 o mayores, los
cuales se consideraron como lo minimo de proteccin y
estas respuestasslo se encontraron en aves a las cuales se
les dieron mltiples inoculaciones de la vacuna inactivada.
Patitos
Asplin (5) us su cepa atenuada en embrin de pollo de
DHV tipo I para vacunar patitos mediante el mtodo
de puncin de membrana de la pata. Reuss (96) tambin
comunic xitos en experimentos de inmunizacin con una
cepa atenuada.
Los patitos recin nacidos inyectados 1M con un DHV
tipo I atenuadodesarrollaron resistenciaen tres dias (59). La
exposicin oral requiri hasta seis dias para que se produjera
la proteccin. Hubo evidencia de que la vacunacin puede
ser de beneficio an en los inicios de un brote.
Las cepas atenuadas liofilizadas de DHV tipo I indu-
jeron un cambio considerable de proteccin en patitos de un
dia de edad inoculados por las vias 1M, intranasal o de
membrana de la pata (123). Crighton y Woolcock (17) Y

Gazdzinski (38) tambin comunicaron xito en la inmuni-
zacin de patitos por las vas SC, 1M con DHV tipo I pasado
por embrin de pollo. Golubnichi y colaboradores (40)
usaron DHV I tipo 1 pasado por cultivo de tejidos para la
inmunizacin de patitos. Se ha informado de la vacunacin
masiva eficaz de patitos por la va de aerosol yagua de
bebida (52, 68, 69, 85, 88, 111). Los patitos vacunados por
va oral a los 2 a 3 das de edad, no mostraron aumento en
la respuesta inmunitaria cuando fueron vacunados de nuevo
a los 17 das (9). BaIla y colaboradores (10) examinaron la
administracin en campo de vacuna de DHV tipo I por vas
SC y el agua para beber. Comunicaron que dos dosis admi-
nistradas en el agua de bebida a intervalos de 2 a 3 das de
edad fueron tan eficaces como una dosis administrada por
va oral a los 2 das de edad.
BaIla y Veress (9) examinaron la respuesta de anti-
cuerpos de los patitos de distinto estado inmunitario, a la
vacunacin SC y oral con DHV tipo 1 vivos atenuados.
Encuentran que los patitos susceptibles y aquellos nacidos
con inmunidad materna, respondieron a la vacunacin con
1 600 a 9 600 DIEso administrada durante las primeras tres
semanas de vida. Las aves con inmunidad materna respon-
dieron slo marginalmente menos. Tambin mostraron
que una dosis de 300 a 600 DIEso/patito entre 2 y 21 das,
y de 100 DIEso a 35 das, resultaron suficientes para que se
desarrollaran seroconversin, de manera independiente del
estado inmunitario de los patitos. La exposicin a una
vacuna en aerosol durante 5 a 6 minutos a los 2 a 5 das de
La hepatitis del pato tipo 2, aunque similar a la HP tipo 1
como entidad patolgica, se origina por un agente totalmente
diferente. El primer informe de un brote de HP tipo 2 en patitos
provino de Nort'olk, Inglaterra, en 1965 (7). La parvada
afectada se haba vacunado con DHV tipo 1 atenuado. Se
aisl un agente por medio de estudios de proteccin cruzada
en patitos que era diferente al tipo 1 de DHV y se le llam
DHV tipo 2 (7). La enfermedad desapareci de las parvadas
comerciales hacia 1969, pero reapareci en 1983 y 1984 en
tres granjas de nuevo en Norfolk, Inglaterra (47). Las pr-
didas en aquel brote variaron entre lOa 25% en aves de 3 a
6 semanas de edad y ms de 50% en las de 6 a 14 das. Los
brotes en granjas afectadas a menudo fueron espordicos,
enfermaron algunos lotes de patos y no otros. No existen
informes de que se desarrolle la enfermedad fuera de An-
glia del Este, Inglaterra, y en esa zona no ha habido ms
brotes desde mediados de 1980 (43).
Las partculas del virus de la hepatitis del pato tipo 2
tienen una morfologa similar a los astrovirus y un dimetro
entre 28 y 30 nm, segn se observa mediante ME (46). En
suspensiones de hgado se han observado agregados que
contienen ms de 1 000 partculas virales. Con esta base, el
DHV tipo 2 se ha clasificado como un astrovirus, y se ha
sugerido que debera cambirsele de nombre a astrovirus del
Hepatitisdel pato. 685
edad, produjo una buena respuesta en aves susceptibles,
pero no en patitos con inmunidad materna; la exposicin a
la vacuna en aerosol durante 30 minutos dio buena respues-
ta, la cual no se reforz por una nueva exposicin a los 16
das. No comunicaron de algn resultado que cubriera el
desafio de cualesquiera de estos patitos con virus virulentos.
Luffy Hopkins (74) tambin vieron el efecto de la inmuni-
dad materna en la vacunacin de patitos con DHV tipo 1
vivo atenuado. Los patitos fueron vacunados cuando tenan
cerca de 12 horas de edad y luego fueron desafiados con
DHV virulento tipo 1 a las 24 horas, 3 y 6 das. Los
resultados sugirieron que las concentraciones parcialmente
protectoras de los anticuerpos maternos no afectaron de
manera adversa ni la velocidad de comienzo ni el grado
de proteccin proporcionados por la vacuna viva dispo-
nible. Desafortunadamente, estos datos se limitaron a los
primeros seis das de vida.
En contraste con los resultados comunicados por Luff
y Hopkins, la experiencia en campo ha indicado que el
xito en la vacunacin prctica de los patitos depende de
la ausencia de anticuerpos maternos, y es influido por el
tiempo y la intensidad de la exposicin a virus virulentos. La
vacunacin tambin es menos eficaz cuando los patitos se
exponen al virus virulento tempranamente en la vida, en
especial en zonas endmicas y en instalaciones infectadas
intensamente. La aplicacin adecuada de higiene y mtodos
sanitarios apropiados puede hacer mucho por resolver este
problema.
pato(41). Se ha comparado con aislamientos de astrovirus
de pollos y pavos mediante proteccin cruzada y estudios de
transmisin, y se encontr antignicamente distinto (42). El
virus es resistente a cloro tormo, pH 3.0, tratamiento con
tripsina y calentamiento a 50 C durante 60 minutos. La fu-
migacin con tormaldehdo y los procedimientos regulares
de desinfeccin han eliminado la infeccin de instalacio-
nes contaminadas (42).
El DHV tipo 2 se replica en embriones de pollo despus
de varios pases ciegos en el saco amnitico (47). Pocos
embriones murieron en menos de siete das, pero los em-
briones infectados aparecieron con deficiencias de desarro-
llo y tenan hgados necrticos verdosos en los cuales se
pudieron demostrar partculas similares a astrovirus por
medio de EM. La atenuacin de la patogenicidad se desa-
rroll luego de pasajesseriados en embriones de pollo (47).
Varios cultivos celulares de pato y de pollo parecen ser
refractarios a la infeccin (47, 115).
Los patos parecen ser la nica especie afectada por
el DHV tipo 2 y no se han detectado reservorios de vida
silvestre ni vectores.Todos los brotes que sehan registrado han
incluido inicialmente patos conservadosen campos abiertos;
por tanto, se ha sospechadoque las aves silvestres, gaviotas y
otros pjaros silvestres representanvectores (41).
686 Enfermedades de las aves
La infeccin se desarrolla a travs de las vas oral,
cloacal y subcutnea. En l a 4 das hay muertes, por lo
general 1 a 2 horas despus de que aparecen los signos
clnicos, los cuales comprenden polidipsia con heces blan-
das, excesiva excrecin de uratos y en ocasiones convulsio-
nes y opisttono agudo (42). Por lo general, los patos
afectados fallecen en buena condicin y tanto el momen-
to de la muerte como el ndice de mortalidad (lO a 50%)
dependen de la edad de los patos (47).
Los supervivientes secretanvirus cuando menos durante
una semana despus de la infeccin (42) Y cran de manera
normal con poca evidencia de retardo en el crecimiento (47).
Los patos maduros son refractarios a la enfermedad(47). Los
rganos blanco para el DHV tipo 2, parecen ser el hgado y
los riones (47). Hay cantidades significativamente mayo-
res de virus en el hgado, el cual suele tener color rosado
plido; pueden observarse pequeas hemorragias puntifor-
mes mltiples, que a veces forman bandas confluentes. El
bazo se encuentra invariablemente crecido y con aspecto de
sag debido a la presencia de focos plidos repartidos de
manera irregular. Los riones a menudo estn hinchados con
inyeccin de los vasos sanguneos que sobresalen de la
sustancia plida del rin. Las vas digestivas suelen estar
desprovistas de alimentos. A veces, se observan hemorra-
gias pequeasen la pared intestinal y en la grasa del corazn.
Toth (108) fue el primero en informar de la hepatitis del pato
tipo 3, al observar una hepatitis que ocasionaba mortalidad
y morbilidad en patitos inmunes al DHV tipo 1, en Long
Island, EVA. La enfermedad resultaba menos grave que la
HP tipo 1, Y la mortalidad exceda pocas veces 30%. Con
base en las dferencias entre DHV tipo 1 y DHV tipo 2, al
agente se le denomin DHV tipo 3 (51). Slo se sabe que la
enfermedad se present en EVA.
Haider y Calnek (51) comunicaron que el DHV tipo 3
contena RNA con base en la insensibilidad a IVdR, y que
era resistente al cloroformo y pH 3.0, pero sensible a 50 C,
independientemente de la presencia de I M MgCI2. La ME
de clulas de rin de pato cultivadas (RP) con el virus,
mostr arreglos cristalinos con partculas de cerca de 30 nm
de dimetro en el citoplasma. Con base en estos hallazgos
sugirieron que se clasificara al DHV tipo 3 como un picor-
navirus, pero que no estaba relacionado con el DHV tipo I
ya que no pudieron demostrarse antgenos comunes en las
pruebas de NV y AR.
Embriones de pollo de 9 a 10 das de edad inoculados
en la MCA susceptibles al DHV tipo 3 (51). Durante los pri-
meros pases, la muerte embrionaria result irregular y no
sucedi sino hasta los 8 o 9 das PI, pero esto se redujo con
mayores pases. En los embriones afectados de manera in-
tensa, las MCA tenan alteraciones en el color y la superficie
de las reasafectadas,mostraban un aspectoseco, costroso o
caseoso.En el fondo, la MCA estabaedematosay engrosada
(Captulo25)
Las alteraciones microscpicas en la enfermedad aguda se
caracterizan por necrosis extensa del citoplasma de los
hepatocitos y de ordinario hay hiperplasia generalizada de
los conductos biliares.
Gough (42) encontr que los sobrevivientes a la HP
tipo 2, eran inmunes a infecciones adicionales. Las concen-
traciones detectables de anticuerpos fueron bajas despus
de la infeccin, con el uso de una prueba variante de
neutralizacin con virus variente-suero constante en em-
briones de pollo (41).
El mtodo diagnstico ms confiable para el DHV tipo
2 es el examen con ME de homogeneizadosde hgado para la
deteccin de partculas similares a los astrovirus. El virus
se puede aislar, con dificultad, despus de pasos repetidos
en el saco amnitico de huevos de pollo o pato embriona-
dos. La inoculacin de patitos susceptiblesa los virus, origina
una respuestavariable; puede haber una mortalidad hasta de
20% en 2 a 4 das PI (47).
La inoculacin de patitos susceptibles con suero de
convaleciente obtenido de patos infectados con DHV tipo 2
se ha usado con xito para cotitrolar la enfermedad en el
campo (42). Una vacuna de virus vivo atenuado experi-
mental protege tambin a los patitos del desafio con virus
virulento, pero sta nunca se ha producido de manera co-
mercial (43).
hasta 10 veces su espesor normal. Las lesiones del embrin
incluyeron retraso del crecimiento, edema, hemorragias de
la piel, aspecto flccido, acumulaciones de lquido gelatino-
so y crecimiento del hgado, riones y bazo. Se ha logrado
la atenuacin de la patogenicidad para patitos acompaada
por mayor patogenicidad para los embriones de pato, se
desarroll luego de pases seriados en huevos de pato em-
brionados inoculados por va de la MCA. Los embriones del
pollo no fueron susceptibles a la inoculacin con el DHV
tipo 3.
Se observ que los cultivos de clulas de rin y de
hgado de origen de patito y de embrin de pato dan soporte
a la replicacin del virus. Esto se demostr mediante una
prueba de AF directo que mostr focos de clulas infectadas
positivamente (51). Woolcock (115) inform que el vi-
rus tipo 3 no provoc placas en capas unicelulares en clulas
primarias REP y HEP.
El tipo 3 tiene una patogenicidad ba.iapara los patitos
infectados de manera experimental y slo los patitos
parecen afectarse por el virus. La inoculacin SC o 1M de
homogeneizado de higado de patitos infectados hacia
patitos susceptibles de un da de edad no es confiable. La
inoculacin intravenosa puede aumentar la eficacia.
La mortalidad y la produccin del virus del hgado pudo
aumentarse si los patitos recibieron 2 a 3 dosis de ciclofos-
famida (2 mg/dosis) en los das I a 3, y se les desafi con
virus a los seis dias de edad (14).

Los patitos que murieron de infeccin por DHV tipo 3,
mostraron el aspecto tipico de la infeccin del tipo 1, o sea,
patasestiradasy opisttonos (108). Pocasveces la mortalidad
excedi 30%, pero las alteraciones patolgicas macroscpi- 48 a 72 horas pr. Se ha descrito una prueba de AF directa
cas son similares a las originadas por el DHV tipo l.
Puede estimularse una respuesta inmunitaria activa,
hacia DHV tipo 3 en patos adultos por medio de inoculacin
de virus atenuados. Esta inmunidad puede transferirse de
manera pasiva a la progenie a travs de la yema.
La infeccin con DHV tipo 3 puede identificarse
de manera tentativa por medio de la inoculacin de sus-
pensin de hgado en CAM de huevos embrionados de
pato de 10 das, si se desarrollan lesiones embrionarias y
un patrn de mortalidad como los descritos antes. De
La infeccin con virus de la hepatitis B del pato (DHBV) se
presenta en patos domsticos y en varias especies de patos
silvestres migratorios. Con frecuencia se le encuentra en el
hgado y suero. El virus es un pequeo virus DNA (40 nm
de dimetro), que pertenece al grupo de hepadnavirus, el
cual incluye a los virus de la hepatitis B humana y de
la marmota. En contraste con estos virus hepadna de mam-
REFERENCIAS
l. Adamiker, D. 1969. Elektronenmikroskopische Unter-
suchungen zur Virushepatitis der Entenkken. Zentralbl
Veterinaerrned (B) 16:620-636.
2. Adamiker, D. 1970. Die Virushepatitis der Entenkken im
elektronenmikroskopischen Bild. Teil 11:Befunde an der Milz
und am Muskel. Zentralbl Veterinaermed (B) 17:880-889.
3. Ahmed, A.A.S., Y.Z. EI-Abdin, S. Hamza, and F.E. Saad.
1975. Effect of experimental duck virus hepatitis intection on
some biochemical constituents and enzymes in the serum of
white Pekin ducklings. Avian Dis 19:305-310.
4. Akulov,A. V., L.M. Kontrimavichus, and A.D. Maiboroda.
1972. Susceptibility of geese to duck hepatitis virus. Veteri-
nariya 3:47;Abstr Vet Bull 42:4629.
5. Asplin, F.D. 1958. An attenuated strain of duck hepatitis
virus. Vet Rec 70:1226-1230.
6. Asplin, F.D. 1961. Notes on epidemiology and vaccination
tor virus hepatitis of ducks. Off Int Epizoot Bull 56:793-800.
7. Asplin, D. 1965. Duck hepatitis: Vaccination against two
serological types. Vet Rec 77: 1529-1530.
8. Asplin, F.D. 1970. Examination of sera from wildfowl tor
antibodies against the viruses of duck plague, duck hepatitis
and duck influenza. Vet Rec 87:182-183.
9. Baila, L., and T. Veress. 1984. Immunization experiments
with a duck virus hepatitis vaccine. l. Antibody response of
ducklings of difterent immune status after subcutaneous, oral
and aerosol vaccination. Magy Allatorv Lapja 39:395-400;
AbstrVetBull 1985:100.
10. Baila, L., T. Veress, E. Horvath, and G. Hegedus. 1984.
Immunization exoeriments with a duck virus heoatitis vac-
Hepatitis del pato. 687
manera alternativa, se puede aislar e identificar al virus en
cultivos RP o REP examinados mediante inmunofluo-
rescencia utilizando antisuero especfico de DHV tipo 3,
en hgados de patitos y clulas REP o RP (51). Es posible
una prueba de neutralizacin de suero en embriones de pato.
El diagnstico diferencial es similar al descrito para el DHV
tipo l.
El suero de convaleciente obtenido de patos infectados
se ha empleado de manera eficaz en campo para controlar
brotes. En patos reproductores se ha utilizado de manera
experimental una vacuna viva atenuada para conferir inmu-
nidad pasiva a los patitos, sin embargo, esta vacuna no se
encuentra a la venta.
feros, no se ha relacionado a DHBV con lesiones o enfer-
medad clnica importantes, ya sea en la infeccin crnica
adquirida por va congnita o en la infeccin aguda inducida
de manera experimental.
En la referencia (29) se puede encontrar una reciente
revisin detallada de las caractersticas del virus. .
cine. 11. Efficacy of vaccination by drinking water in large
duckling tlocks. Magy Allatorv Lapja 39:401-404; Abstr Vet
BuIl1985:100.
11. Bezrukavaya, (.J. 1978. Vaccine against duck virus hepatitis
from strain ZM. Sborn Rab Puti Ob Vet Blago Prom Zivot
(Kiev), pp. 90-95; Abstr Landwirtsch Zentralbl Abt IV
1981:1061.
12. Buynitzky, S.J., G.J. Tritz, and W.L. Ragland. 1977. Cor-
relation of induced drug metabolism with titer of duck hepa-
titis virus in chickens. Res Commun Chem Pathol Pharmacol
17:275-282.
13. Buynitzky, S.J., G.O. Ware, and W.L. Ragland. 1978.
Effect of viral infection on drug metabolism and pesti-
cide disposition in ducks. Toxicol Appl Pharmacol
46:267-278.
14. Calnek, B.W.1988. Personal communication.
15. Chalmers, W.S.K., and P.R. Woolcock. 1984. The ef-
fect of animal sera on duck hepatitis virus. Avian Pathol
13:727-732.
16. Chalmers, W.S.K., H. Farmer, and P.R. Woolcock. 1985.
Duck hepatitis virus and Chlamydia psittaci outbreak. Vet Rec
116:223.
17. Crighton, G.W., and P.R. Woolcock.1978. Active immuni-
sation of ducklings against duck virus hepatitis. Vet Rec
102:358-361.
18. Davis, D. 1987. Temperature and pH stability ofduck hepa-
titis virus. Avian PathoI16:21-30.
19. Davis, D.1987. Triple plaque purified strains ofduck hepatitis
virus and their Dotential as vaccines. Res Vet Sci 43:44-4R
688 . Enfermedades de las aves
20. Davis, D., and D. Hannant. 1987. Fractionation ofneutral-
ising antibodies in serum of ducklings vaccinated with live
duck hepatitis virus vaccine. Res Vet Sci 43:276-277.
21. Davis, D., and P.R. Woolcock. 1986. Passageofduck hepa-
titis virus in cell cultures derived trom avian embryos of
different species. Res Vet Sci 41: 133-134.
22. Demakov, G.P., S.N. Ostashev, V.N. Ogorodnikova, and
M.A. Shilov.1975.lntection ofbrown rats wit/l duck hepatitis
virus. Veterinariya 3:57-58; Abstr Vet Bull 45:4375.
23. Demakov, G.P., V.N. Ogorodnikova, A.P. Semenovykh,
and F.A. Nabatov. 1979. Improvement of prophylaxis of
duck viTal hepatitis. Vestn Skh Nauki 10:85-87.
24. Doroshko, I.N., and l. Yo. Bezrukavaya. 1975. Field trials
of duck viTal hepatitis vaccine. Veterinariya 1:52-53; Abstr
Vet BuIl45:2458.
25. Dvorakova, D., and Z. Kozusnik. 1970. The intluence of
temperature and some disintectants on duck hepatitis virus.
Acta Vet Brno 39: 151-156.
26. Fabricant, J., C.G. Rickard, and P.P. Levine. 1957. The
pathology of duck virus hepatitis. Avian Dis 1:256-275.
27. Farmer, H., W.S.K. Chalmers, and P.R. Woolcock. 1986.
Recent advances in duck viTal hepatitis. In J.B. McFerran and
M.S. McNulty (eds.). Acute Virus Infections of Poultry.
Martinus Nijhofl'Publishers, Dordrecht, pp. 213-222.
28. Farmer, F., W.S.K. Chalmers, and P.R. Woolcock. 1987.
The duck tatty kidney syndrome-an aspect of duck viTal
hepatitis. Avian PathoI16:227-236.
29. Fernholz, D., H. Wetz, and H. WiII. 1993. Hepatitis B
viruses in birds. In J.B. McFerran, and M.S. McNulty
(eds.). Virus Intections of Birds. Elsevier, Amsterdam,
pp. 111-119.
30. Fitzgerald, J.E., and L.E. Hanson. 1966. Certain properties
of a cell-culture-moditied duck hepatitis virus. Avian Dis
10:157-161.
31. Fitzgerald, J.E., L.E. Hanson, and M. Wingard. 1963.
Cytopathic effects of duck hepatitis virus in duck em-
bryo kidney cell cultures. Proc Soc Exp Biol Med 114:
814-816.
32. Fitzgerald, J.E., L.E. Hanson, and J. Simon. 1969. His-
topathologic changes induced with duck hepatitis virus in the
deve10ping chicken embryo. Avian Dis 13:147-157.
33. Friend, M., and D.O. Trainer. 1970. Polychlorinated
biphenyl: Interaction with duck hepatitis virus. Science
170:1314-1316.
34. Friend, M., and D.O. Trainer. 1972. Experimental duck
virus hepatitis in fue mallard. Avian Dis 16:692-699.
35. Friend, M., and D.O. Trainer. 1974. Experimental DDT-
duck hepatitis virus interaction studies in mallards. J Wildl
Manage 38:887-895.
36. Friend, M., and D.O. Trainer. 1974. Experimental dieldrin-
duck hepatitis virus interaction studies in mallards. J Wildl
Manage 38:896-902.
37. Gazdzinski, P. 1979. Attenuation of duck hepatitis virus and
evaluation of its usefulness for duckling immunisation. l.
Studies on attenuation of the virus. Bull Vet Inst Pulawy
23:80-89.
38. Gazdzinski, P. 1979. Attenuation of duck hepatitis virus and
evaluation of its uset'ulness tor duckling immunisation. 11.
Studies on application of fue attenuated strain of DHV for
vaccination of duclings. Bull Vet Inst Pulawy 23:89-98.
39. Golubnichi, V.P., and G. V. Malinovskaya. 1984. Dynamics
ofpostvaccinal antibodies in blood serum against duck hepa-
titis virus. Vet Nauk Proiz (Minsk) 22:72-75; Abstr Agro
Selekt 1985: 1973.
40. Golubnichi, V.P., G.P. Tishchenko, and V.I. Korolkov.
1976. Preparation oftissue culture antigens of duck hepatitis
virus. Vet Nauk Proiz Tr (Minsk) 14:88-90; Abstr Lanwirtsch
Zentralhl Aht IV 1977-2251
(Captulo25)
41. Gough, R.E. 1986. Ouck hepatitis type 2 associated with an
astrovirus. In 1.B. McFerran and M.S. McNulty (eds.). Acute
Virus Intections of Poultry. Martinus Nijhoff, Oordrecht, pp.
223-230.
42. Gough, R.E. 1988. Personal communication.
43. Gough, R.E. 1995. Personal communication.
44. Gough, R.E., and D. Spackman. 1981. Studies with inacti-
vated duck virus hepatitis vaccines in breeder ducks. Avian
PathoII0:471-479
45. Gough, R.E., and A.S. Wallis. 1986. Ouck hepatitis type I
and influenza in mallard ducks (Anas platyrhynchos). Vet Rec
119-602.
46. Gough, R.E., M.S. Collins, E. Borland, and L.F. Keymer.
1984. Astrovirus-like particles associated with hepatitis in
ducklings. Vet Rec 114:279.
47. Gough, R.E., E.D. Borland,I.F. Keymer, and J.C. Stuart.
1985. An outbreak of duck hepatitis type 11 in commercial
ducks. Avian PathoI14:227-236.
48. Guo, Y.P., and W.S. Pan. 1984. Preliminary identifications
ofthe duck hepatitis virus serotypes isolated in Beijing, China.
Chin 1 Vet Med 10:2-3; Abstr Vet BuII1986:378.
49. Haider, S.A. 1980. Ouck virus hepatitis. In S.B. Hitchner,
C.H. Oomermuth, H.G. Purchase, and 1.E. Williams (eds.).
Isolation and Identification of Avian Pathogens, 2nd ed.
American Association of Avian Pathologists, Kennett Square,
PA, pp. 75-76.
50. Haider, S.A. 1982, Personal communication.
51. Haider, S.A. and B.W. Calnek. 1979. In vitro isolation,
propagation, and characterization of duck hepatitis virus type
111.Avian Ois 23:715-729.
52. Hanson, L.E., and D.N. Tripathy. 1976. Oral immunization
of ducklings with attenuated duck hepatitis virus. Oev Biol
Stand 33:357-363.
53. Hanson, L.E., H.E. Rhoades, and R.L. Schricker. 1964.
Properties of duck hepatitis virus. Avian Ois 8: 196-202.
54. Hwang, J. 1965. A chicken-embryo-lethal strain of duck
hepatitis virus. Avian Ois 9:417-422.
55. Hwang, J. 1965. Ouck hepatitis virus in duck embryo fi-
broblast cultures. Avian Ois 9:285-290.
56. Hwang, J. 1966. Ouck hepatitis virus in duck embryo liver
cell cultures. Avian Ois 10:508-512.
57. Hwang, J. 1969. Ouck hepatitis virus-neutralization test in
chicken embryos. Am 1 Vet Res 30:861-864.
58. Hwang, J. 1970. Immunizing breeder ducks with chicken
embryo-propagated duck hepatitits virus for production
of parental immunity in their progenies. Am 1 Vet Res
31:805-807.
59. Hwang, J.1972. Active immunization against duck hepatitis
virus. Am 1 Vet Res 33:2539-2544.
60. Hwang, J. 1974. Susceptibility of poultry to duck hepatitis
viral infection. Am 1 Vet Res 35:477-479.
61 Hwang, J., and E. Dougherty 111. 1962. Serial passage of
duck hepatitis virus in chicken embryos. Avian Ois 6:435-
440.
62. Hwang, J., and E. Dougherty 111. 1964. Oistribution and
concentration of duck hepatitis virus in inoculated ducklings
and chicken embryos. Avian Ois 8:264-268.
63. Ivashhenko, V. 1982. The use of indirect hemaggluti-
nation reaction for the diagnosis of virus hepatitis of duck-
lings. Eksp Inf Inst Ptits 109:32:34; Abstr Landwirtsch
Zentralbl Abt IV 1983: 174.
64. Kaeberle, M.L., J. W. Drake, and L.E. Hanson. 1961. Cul-
tivation of duck hepatitis virus in tissue culture. Proc Soc Exp
Biol Med 106:755-757.
65. K31eta, E.F. 1988. Ouck viral hepatitis type I vaccination:
monitoring of dIe immune response with a microneutraliza-
tion test in Pekin duck embryo kidney cell culture. Avian
Pathol 17:325-332.

66. Kapp, P., F. Karsai, and l. Weiner. 1969. On the pathogene-
sis of virus hepatitis of ducks. Magy Allatorv Lapja 24:289-
294; Abstr Vet Bul] 40: 112.
67. Kaszanyitzky, E.J., and J. Tanyi. 1980. Studies on the
laboratory diagnosis and epizootiology of duck virus hepati-
tis. Magy Allatorv Lapja 35:808-814.
68. Korolkov, V.I., and G.P. Tishchenko. 1975. Laboratory trials
ora duck hepatitis vaccine. Tr Beloruss NI Vet lnst 13:79-83.
69. Korolkov, V.I., and V.P. Golubnichi, P.S. Khandogin, and
M.A. Karvus. 1979. Aerosol vaccination method tor virus
hepatitis in ducklings. Vet Nauk Proiz Tr (Minsk) 17:82-83;
Abstr Landwirtsch Zentralbl Abt IV 1980:2235.
70. Kuriienko, A.N., and A.P. Strelnikov. 1976. Cytopathic
effect of duck hepatitis virus in transplantable piglet kidney
cell culture. Sb Nauk Trud Moscow Vet Akad 85:122-124;
AbstrVetBuII1978:317.
71. Levine, P.P., and J. Fabricant. 1950. A hitherto-undescribed
virus diseaseof ducks in North America. Comell Vet 40:71-86.
72. Levine, P.P., and M.S. Hofstad. 1945. Duck disease investi-
gation. Annu Rep New York State Vet Coll, lthaca, pp. 55-56.
73. Lu, Y.S., D.F. Lin, Y.L. Lee, Y.K. Liao, and H.J. Tsai.1993.
lntectious bill atrophy syndrome caused by parvovirus in a
co-outbreak with duck vira! hepatitis in ducklings in Taiwan.
Avian Dis 37:591-596.
74. Lllff, P.R., and I.G. Hopkins. 1986. Live duck virus hepatitis
vaccination of maternally immune ducklings. Vet Rec
119:502-503.
75. Maiboroda, A.D. 1972. Formation of duck hepatitis virus in
culture cells. Veterinariya (8):50-52; Abstr Vet BuIl42:6905.
76. Maiboroda, A.D., and L.M. Kontrimavichus. 1968. Propa-
gation of duck hepatitis virus in goose-embryo cells. Byull
Vses Inst Eksp Vet (4):5- 7.
77. Malinovskaya, G. V. 1980. Use of passive hemagglutination
reaction to determine antibodies in hyperimmune serum against
virus hepatitis of ducklings. Tr Beloruss lnst Eksp Vet Minsk
18:54-56; Abstr Landwirtsch Zentralbl Abt IV 1981: 1796.
78. Malinovskaya, G. V.1982. Formation of 19S and 7S antibod-
ies during immunogenesis and pathogenesis of duck viral
hepatitis. Vet Nauk Proiz (Minsk) 19:68-70; Abstr Vet Bull
53:3209.
79. Malinovskaya, G. V. 1984.lntluence of chemical stimulators
on postvaccinal immunity against duck viral hepatitis. Vet
Nauk Proiz (Minsk) 22:75-78; Abstr Agro Selekt 1985:1973.
80. Mason, R.A., N.M. Tauraso, and R.K. Ginn. 1972. Growth
of duck hepatitis virus in chicken embryos and in cell cultures
derived trom intected embryos. Avian Dis 16:973-979.
81. Mason, W.S.,G.Seal,andJ.Summers.1980. YirusofPekin
ducks with structural and biological re!atedness to human
hepatitis B virus. J Virol 36:829-836.
82. Mennella, G.R., and G. Mandelli. 1977. Glutamic-ox-
aloacetic (GOT) and glutamic-pyruvic (GPT) transaminases
in the blood serum in experimental viral hepatitis of ducklings.
Arch Vet ItaI28:187-190.
83. Murty, D.K., and L.E. Hanson. 1961. A modified microgel
diffusion method and its application in the study afilie virus
of duck hepatitis. Am J Vet Res 22:274-278.
84. Nikitin, M.G., and 1.1. Panikar. 1974. Specific prophylaxis
of duck virus hepatitis. Veterinariya (8):51-53; Abstr Vet Bull
45:692.
85. Nikitin, M.G., 1.1. Panikar, and V.V. Garkavaya. 1976.
Aerosol immunization against duck virus hepatitis. Vestn Skh
Nauki (1):124-26.
86. Pan, W.S. 1981. Growth curve and distribution of chick-em-
bryo-adapted duck hepatitis virus in embryonated chicken
eggs. Acta Vet Zootech Sin 12:259-262; Abstr Vet Bull
1982:494.
87. Panikar, 1.1. 1979. Eradicating duck hepatitis virus from
tlocks. Veterinariya 4:35-36.
Hepatitis delpato. 689
88. Panikar, l., and V. Gostrik. 1981. Aerosol vaccination of
ducklings against duck virus hepatitis. Ptitsevodstvo (11):35;
Abstr Landwirtsch Zentralbl Abt IV 1982:1475.
89. Park, N. Y.1985.0ccurrenceofduck virus hepatitis in Korea.
Korean J Vet Res 25:171-174.
90. Po"ard, M., and T.J. Starr. 1959. Propagation of duck
hepatitis virus in tissue culture. Proc Soc Exp Biol Med
101:521-524.
91. Polyakov, A.A., and G.D. Volkovskii. 1969. Survival of
duckling hepatitis virus outside the host and methods of dis-
infection. Vses Inst Vet Sanit 34:278-290; Abstr Vet Bu"
40:4843.
92. Priz, N.N. 1973. Comparative study of virus hepatitis in
animals (dogs and ducks) using different routes ofinfluence.
Vopr Virusol (6):696-700; Abstr Vet Bu" 44:2746.
93. Rahn, O.P. 1962. Susceptibility ofturkeys to duck hepatitis virus
and turkey hepatitis virus. MS Thesis, University oflllinois.
94. Rao, S.D.V., and D.R. Gupta. 1967. Studies on a filterable
agent causing hepatitis in ducklings, and biliary cirrhosis and
blood dyscrasia in adults. Indian J Poult Sci 2: 18-30.
95. Reuss, U. 1959. Virusbiologische Untersuchungen bei der
Entenhepatitis. Zentralbl Veterinaermed 6:209-248.
96. Reuss, U. 1959. Versuche zur aktiven und passiven Immu-
nisierung bei der Virushepatitis der EntenkUken. Zentralbl
Veterinaermed 6:808-815.
97. Richter, W.R., E.J. Rozok, and S.M. Moize.1964. Electron
microscopy ofvirus like particles associated with duck viTal
hepatitis. Virology 24: 114-116.
98. Rinaldi, A., G. Mandelli, G. Cervio, and A. Valeri. 1970.
Immunization ofthe duck against viTal hepatitis. Atti Soc Ital
Sci Vet 24:663-665.
99. Rispens, D.H. 1969. Some aspects of control of infectious
hepatitis in ducklings. Avian Dis 13:417-426.
100. Roszkowski, J., W. Kozaczynski, and P. Gazdzinski.1980.
Effect of attenuation on tl1e pathogenicity of duck hepatitis
virus, histopathological study. Bu" Vet Inst Pulawy 24:41-48.
101. Sandhu, T.S., D.W. Calnek, and L. Zeman. 1992.
Pathologic and serologic characterization of a variant of duck
hepatitis type I virus. Avian Dis 36:932-936.
102. Schoop,G., H. Staub,and K. Erguney.1959. Virus hepatitis
of ducks. V. Attempted adaptation of fue virus to chicken
embryos. Monatsh Tierheilkd 11:99-106.
103. Shalaby, M.A., M.N.K. Ayoub, and I.M. Reda. 1978. A
study on a new isolate of duck hepatitis virus and its relation-
ship to other duck hepatitis virus strains. Vet Med J Cairo Univ
26:215-221.
104. Syurin, V.N., 1.1. Panikar, and I.M. Shchetinskii. 1977.
Immunogenesis and pathogenesis of viTal hepatitis of ducks.
Veterinariya 8:53-55.
105. Tauraso, N.M., G.E. Coghill, and M.J. Klutch.1969. Prop-
erties ofthe attenuated vaccine strain of duck hepatitis virus.
Avian Dis 13:321-329.
106. Tempel, E., and J. Beer. 1968. Die virushepatitis der enten.
In H. Rohrer (ed.). Handbuch der Virusinfektionen bei Tieren,
vol. 3. Gustav Fischer, Jena, Germany, pp. 1019-1032.
107. Toth, T.E. 1969. Chicken-embryo-adapted duck hepatitis vi-
rus growtl1 curve in embryonated chicken eggs. Avian Dis
13:535-539.
108. Toth, T.E. 1969. Studies of an agent causing mortality
among ducklings immune to duck virus hepatitis. Avian Dis
13:834-846.
109. Toth, T.E. 1975. Duck virus hepatitis. In S.B. Hitchner, C.H.
Domermuth, H.G. Purchase,and J.E. Williams (eds.). Isolation
and Identification of Avian Pathogens.American Association of
Avian Patl1010gists,Co"ege Station, Texas, pp. 192-196.
110. Toth, T.E., and N.L. Norcross. 1981. Humoral immune
response ofthe duck to duck hepatitis virus: Virus-neutraliz-
ing vs. virus-precipitating antibodies. Avian Dis 25: 17-28.
111. Tripathy, D.N., and L.E. Hanson. 1986. Impact of oral
immunisation against duck vira! hepatitis in passively im-
mune ducklings. Prevent Vet Med 4:355-360.
112. Ulbrich, F. 1971. Significance of wild ducks in the trans-
miss ion of duck viral hepatitis. Monatsh Veterinaermed
26:629-631.
113. Vertinskii, K.I., B.F. Bessarabov, A.N. Kurilenko, A.P.
Strelnikov, and P.M. Makhno. 1968. Pathogenesis and di-
agnosis of dock viral hepatitis. Veterinariya 7:27-30; Abstr
V~t Bul1 39:2074.
114. Wachendllrfer, G. 1965. Das Agar-pr1lzipitationsverfahren
bei der Entenhepatitis, der Newcastle-Krankheit und beson-
ders der k1assischen Schweinepest-Seine Leistungsfllhigkeit
und Grenzen in der Virusdiagnostik. Zentralbl Veterinaermed
12:55-66.
115. Woolcock, P.R. 1986. An assay for duck hepatitis virus type
1 in duck embryo liver cells and a comparison with other
assays. Avian PathoI15:75-82.
116. Woolcock, P.R. 1991. Duck hepatitis virus type 1: studies with
inactivatedvaccines in breeder ducks. Avian PathoI20:509-522.
117 W()mc()ck. P.R. 1995. Unpublished data.
118. Woolcock, P.R. and G.W. Crighton.1979. Duck virus hepa-
titis: Serial passage of attenuated virus in ducklings. Vet Rec
105:30-32.
119. Woolcock, P.R., and G.W. Crghton. 1981. Duck virus
hepatitis: The eftect of attenuation on virus stability in duck-
lings.AvianPathoII0:113-119.
120. Woolcock, P.R. and J. Fabricant. 1991. Duck virus hepati-
tis.ln B. W. Calnek, H.J. Barnes, C. W. Beard, W.M. Reid, and
H. W. Yoder, Jr., eds. Diseases of Poultry, 9th ed. Iowa State
University Press. Ames. lowa, pp. 597-608.
121. Woolcock, P.R., W.S.K. Chalmers, and D. Davis. 1982.
Aplaque assay tor duck hepatitis virus. Avian Pathol 11:
607-610.
122. Zhao, X., R.M. Phillips, G. L, and A. Zhong. 1991.
Studies on the detection of antibody to duck hepatitis vi-
rus by enzyme-linked immunosorbent assay. Avian Dis
35:778-782.
123. Zubtsova, R.A. Laboratory trial oflive vaccine against duck
hepatitis containing GNKI attenuated strains. 1971. Tr Gos
Nauchn-Kontrol Inst Vet Prep 17: 127- 132; Abstr Vet Bull
42: 1870.
 1:8. 8andhu y Louis Leibovitz
INTRODUCCiN
La enteritis viral del pato (EVP) es una infeccin por
herpesvirus contagiosa, aguda, de los patos, gansosy cisnes
que se caracteriza por dao vascular, hemorragias tisulares,
erupciones de la mucosa digestiva, lesiones de los rganos
linfoides y alteraciones degenerativas en los rganos paren-
quimatosos.
Los sinnimos de la enfermedad son peste del pato,
eendenpest(holands),peste du canard(francs), entenpest
(alemn) y EVP (72). Aunque Bos (4) us por primera vez
el trmino peste del pato, fueron Jansen y Kunst quienes en
1949 propusieron que fuera su nombre oficial (34). Subse-
cuentemente, EVP, basada en las caractersticas principales
de la enfermedad y para hacer la diferenciacin con la peste
aviar, se ha convertido en el trmino preferido.
En las reasproductoras de patos donde se ha informa-
do la enfermedad, la EVP ha producido prdidas significa-
tivas en patitos de mercado y en patos reproductores de
ponedoras debido a mortalidad, decomisos y menor
produccin de huevo. El primer brote en EUA durante
1967, ocasion prdidas de ms de 1 milln de dlares
(EUA) durante un periodo de un ao en la pequea pero
concentrada reaproductora de patos de Long Island, Nueva
York (47).
Desde las primeras comunicaciones de EVP en anse-
riformes (patos, gansos y cisnes) de vuelo libre (42, 48), han
habido brotes intensos en aves acuticas migratorias con una
elevada mortalidad (20). Tambin se han informado brotes
en zoolgicos y en parvadas de granjas de aves para carne
(28,46,54).
Antes del brote masivo de 1973 en aves acuticas
migratorias en las vas de vuelo de Mississippi, el United
S'tatesDepartment o[ Agricu/ture, consideraba a la enferme-
dad como extica; sin embargo, la EVP es actualmente
enzotica debido a su amplia distribucin geogrfica en
Norteamrica. Para un repaso acerca de la enfermedad en
las aves acuticas norteamericanas, vase Brand (5).
fO!
HISTORIA
En 1923, Baudet (2) comunic un brote de una enfermedad
hemorrgica aguda en patos domsticos en Holanda.
Los cultivos bacterianos eran negativos, y la enfermedad se
reproduca experimentalmente en patos domsticos me-
diante la inyeccin de suspensiones filtradas estriles de
hgado. Aunque se present como una infeccin viral
de patos antes desconocida que no infectaba a los pollos, se
concluy que la enfermedad se deba a una cepa especfica
adaptada para el pato del virus de peste aviar (influenza).
Despus se inform de ms brotes similares en Holan-
da. DeZeeuw (18), sustancilos hallazgos de Baudet y seal
nuevamentela especificidad del virus para los patos. Aunque
los pollos, palomas y conejos fueron refractarios a la infec-
cin experimental, DeZeeuw tambin pensabaque el agente
era una cepa especfica, adaptada al pato, del virus de la
peste aviar, y se sospech que las aves acuticas silvestres
eran portadoras de la enfermedad, pues se encontraban
dentro de las reas de los brotes.
Bos (4) examin otra vez los hallazgos de los inves-
tigadores antes mencionados y observ nuevos brotes.
Caracteriz adicionalmente las lesiones, curso clnico y
respuesta inmunitaria de los patos mediante estudios expe-
rimentales y no pudo infectar de manera experimental a po-
llos, palomas, conejos, cobayos, ratas ni ratones. Concluy
que la enfermedad no se deba al virus de la peste aviar, sino
que se trataba de una enfermedad viral diferente de los
patos, a la cual denomin "peste del pato". Esta conclu-
sin se bas en el alto grado de especificidad del patgeno
para los patos, tanto en infecciones experimentales como
naturales, la persistencia de la enfermedad como una enti-
dad uniforme en los pasesbajos, y el periodo de incubacin
ms prolongado. La diferenci de la enfermedad de New-
castle. Estas observaciones las han apoyado adicionalmente
estudios detallados de la propagacin del virus, incidencia
y distribucin, patologa e inmunidad (29, 30, 31, 32, 33, 34,
35, 36).
692 . Enfermedades de las aves (Captulo26)

INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN Propiedades biolgicas

Adems de Holanda, se ha sospechado que hay EVP en
China (35) y confinnado enFrancia (2 1, 52), Blgica (17), India
(56, 57), Tailandia (59), Inglaterra (1, 24), Canad (25, 77),
Hungria (74), Dinamarca (60), Austria (58) y Vietnam (75).
En 1967, se observ el primer brote comunicado en el
continente americano en patos blancos Pekn en la zona
de concentracin de produccin de patos de Long Island
(47). Tambin, se han producido brotes en aves acuticas de
vuelo libre en Long Island en siete localizaciones diferentes
(42,48). La enfermedad se ha comunicado en 21 estados,
con brotes repetidos en Nueva York, Pennsylvania (27),
Maryland (55), California (66), Virginia y Wisconsin. Un
amplio estudio del virus de la enteritis viral del pato (DEV)
en las aves acuticas silvestres de Norteamrica no pudo
detectar al virus, indicando que la enfennedad no es enzo-
tica en ellas (6).
Grandes concentraciones de patos y gansos domsti-
cos aumentan la probabilidad de deteccin de la enfenne-
dad. En contraste, la falta de infonnacin de la EVP en
las aves acuticas silvestres, parvadas domsticas peque-
as, colecciones de aves ornamentales y zoolgicos es el
resultado de una vigilancia limitada y muestreo inadecuado.
De acuerdo con esto, la incidencia infonnada de EVP en
patos domsticos puede ser desorientadora cuando se com-
para con su ocurrencia natural en otras anserifonnes.
En Holanda se observ una incidencia ms elevada de
EVP durante la primavera (30); no obstante, en Long Island
no hubo incremento estacional. En contraste, en el otoo de
1967 se observ una incidencia ms elevada de EVP en
anserifonnes de vuelo libre en Long Island (42).
El DEV no es hemaglutinante (29) ni hemoadsorbente (15).
Ocasiona inclusiones intranucleares en cultivos de clulas
de embrin de pato y pollo infectadas (26) (figura 26-2).
El virus puede formar placas en cultivos de clulas
(14). En presencia de complemento, los anticuerpos contra
el DEV tienen la capacidad de lisar los fibroblastos de
embrin de pato infectados (40).
Composicin Quimica
El virin contiene DNA (7). La RNAasa no tuvo algn
efecto en la morfologa estructural del virus, mientras que
la exposicin a DNAasa condujo a la eliminacin de la
porcin central sin afectar la envoltura. La fluorescencia de
los cuerpos de inclusin intranucleares teidos con naranja
acridina tambin fue consistente con la presencia de DNA
(26). La inactivacin por la lipasa pancretica indica que los
viriones contienen un lpido esencial (26).
Replicacin
El desarrollo del virus de los cultivos celulares lo estudiaron
mediante microscopia electrnica y curvas de crecimiento
de virus intracelular y extracelular (3, 7, 68). El examen de
cortes delgados mostr formas de desarrollo slo en el
ncleo 12 horas despus de la inoculacin. Hacia las 24

ETIOLOGA

El patgenocausalde la EVP es un herpesvirus.

Morfologa
La microscopia electrnica de cultivos celulares infectados
mostr partculas virales tanto en el ncleo como en el
citoplasma (figura 26-1) {7). Bergmann y Kinder (3) y
Tantaswasdi y colaboradores (68), estudiaron la estrUctura
.
y maduracin de DEV en las clulas de los patitos infecta-
dos. Registraron nucleocpsides esfricas de casi 91 a
93 nm de dimetro con nucleoides (ncleos) de aproxima-
damente 61 nm de dimetro en el ncleo de las clulas
husped. En el citoplasma y espacios perinucleares se
observaron partculas virales de 126 a 129 nm de dimetro,
tal vez como resultado del desarrollo de nucleocpsides por
la membrana nuclear. En el sistema tubular del retculo
endoplsmico en el citoplasma, se apreciaron partculas
maduras ms grandes que variaban en su tamao de 156 a Figura 26-1. Corte delgadode clulasincluidasen Epon,
384 nm de dimetro. stas consistan en nucleocpsides infectadas 48 horas con aislado de DEV de Long Island. Las
cubiertas dentro de una matriz osmeofilica y rodeadas por partculas virales (flechas) se presentan en varias formas en
una membrana adicional. Estas estructuras morfolgicas los ncleos (N), citoplasma (C) y vacuola citoplsmica (V).
diferencian a DEV de otros herpesvirus de animales (3). Barra= 1~m (Breese y Dardiri.)

Figura 26-2. Cuerpos de inclusin en fibroblastos de em-
brin de pato infectado con DEV. 10 OOOx.(Plum Island
Animal Disease Laboratory.)
horas, adems de las formas virales en el ncleo, se obser-
varon partculas ms grandes con una envoltura en el cito-
plasma. Las titulaciones de virus en cultivos celulares
similares demostraron nuevos virus vinculados a clula
cuatro horas despus de la inoculacin, con un ttulo mxi-
mo a las 48 horas. El virus extracelular se detect por
primera vez de 6 a 8 horas despusde inoculacin y alcanz
un ttulo mximo a las 60 horas (7). El aumento en las
temperaturas de incubacin de los cultivos de tejido (39.5 a
41.51 C) favoreci la replicacin viral, especialmente de
cepas menos virulentas (8).
Resistencia a sustancias qumicas y
agentes fsicos
Se encontr que el virus era sensible al ter y al cloroformo
(26). La exposicin del virus a tripsina, quimotripsina y
lipasa pancretica, durante 18 horas a 37 C, redujo su
actividad en grado muy manifiesto, o lo inactiv, mientras
que la papana, lisozima, celulasa, DNAasa y RNAasa no
tuvieron efecto. Las clulas tratadas con DNAasa mostraron
inclusiones intranucleares, pero hubo una notable disminu-
cin en la fluorescencia cuando se les ti con naranja
acridina (26).
Los estudios de inactivacin trmica (26) mostraron
que la infectividad se destrua despus del calentamiento
durante lO minutos a56 C o 90 a 120 minutos a50 C. A la
temperatura ambiente (22 C), la infectividad se perdi
despus de 30 das. La desecacin con cloruro de calcio a
22 C gener inactivacin despus de nueve das. pe), patos de! bosque (Aix sponsa), paleadores (Spatula
La exposicin del virus durante seis horas a un pH 7,
8 Y 9 no produjo prdida de los ttulos, pero se observ una
prdida cuantificable en los ttulos a pH 5, 6 y 10. A pH 3
y 11 el virus se inactiv rpidamente. Hubo una diferencia
muy notable en las velocidades de inactivacin entre los pH
lO y 10.5 (26).
Clasificacin de las cepas
Aunque se han observado diferencias en cuanto a virulencia
en las cepas de DEV, todas parecen ser de manera inmuni-
taria idnticas (26, 33, 67). El virus es inmunitariamente
Enteritis viral del pato. 693
diferentede otros virus aviares,incluyendopesteaviar, la
enfermedadde Newcastle, el virus de hepatitis de pato
(4,15,34,49) y herpesvirus(63).
Sistemas de husped de laboratorio
El virus puede propagarse en cultivo de fibroblastos de
embrin de pato (79) incubado a 39.5 a 41.5 C (8), o en la
membrana corioalantoica (MAC) de embriones de pato de
9 a 14 das de edad (29). El virus tambin puede crecer en
clulas de hgado o rin de embrin de pato (23). El virus
puede adaptarsepara proliferar en embriones de pollo (29);
no obstante, stos son insatisfactorios para el aislamiento
primario. Se ha propagado en cultivos celulares de embrin
de pollo (15) y fibroblastos de pato almizclero (38).
Se origina un ECP en los cultivos de clulas (39); se
ha desarrollado un mtodo de valoracin de placa de cultivo
celular para la titulacin de concentracin de DEV y de
inhibicin de placa con antisueros neutralizantes (15).
. PATOGNESISy EPIZOOTIOlOGA
Huspedes naturales y experimentales
La susceptibilidad natural a la EVP se ha limitado a miem-
bros de la familia Anatidae (patos, gansos, cisnes) de la
orden Anseriformes, aunque los virus se pueden adaptar
mediante pases seriados para proliferar en embriones de
pollo y en pollitos de hasta dos semanas de edad (32, 33).
No se ha informado de la infeccin en otras especiesaviares
o en mamiferos. Se han producido brotes naturales en una
diversidad de patos domsticos (Anas platyrhynchos), in-
cluyendo blancos Pekin, Khaki Campbell, lndian runner,
hibridos y patos nativos de razas mixtas. Se han observado
brotes ms bien frecuentes en patos almizcleros ( airina
moschata) (29, 48). Las infecciones que se desarrollan de
manera natural tambin se han informado en ganso doms-
tico (Anser anser) (36) y en cisnes mudos (37). Los patos
grises de reclamo se han encontrado resistentes a la infec-
cin mortal (73). Los brotes de EVP en patos domsticos se
vinculan a menudo con ambientes acuticos cohabitados
con aves acuticas silvestres (18, 48).
Se ha estudiado la susceptibilidad de varias especies
de anseriformes a la EVP experimental (73). Adems de
las especies domsticas, encontraron patos silvestres
(A. platyrhynchos), trullos Garganey (A. querquedula), patos
zambullidores (A. strepera), cercetas europeas (A. penelo-
clypeata), patos de mar comunes (Aythyaferina), patos de
plogel comunes (Somateria mollissima), gansos de frente
blanco (Anser albifrons), gansos de haba (Anser fabalis), y
cisnes mudos (Cygnus olor). Los trullos europeos (A. crec-
ca) y los nades (A. acuta) fueron resistentes a los efectos
mortales, pero produjeron anticuerpos contra EVP como
resultado de la exposicin experimental. Los patos silves-
tres fueron ms resistentes a los efectos mortales, y se
les consider como un posible reservorio natural de la in-
feccin. Un estudio experimental reciente (76) mostr que
los trullos de alas azules (A. discors) y los gansos canadien-
ses fueron en extremo susceptibles a la EVP y tuvieron
694 . Ef1fermedades
de las aves
mortalidades elevadas. Los trullos de alas azules mostraron
pocas lesiones macroscpicas en la necropsia.
Del orden Charadriiformes, las gaviotas de arenque
(Larus argentatus) y las gaviotas de cabeza negra (L. ridi-
bundus) no se mostraron susceptibles a la infeccin experi-
mental y no generaron anticuerpo s contra EVP (73).
Los primeros brotes informados de EVP espontneaen
aves acuticas silvestres, los diagnosticaron en Long Island,
Nueva York (42,47). Se efectu en patos silvestres, patos
negros (A. rubripes), un ganso canadiense(Branta canaden-
sis), un pato cabeza de bfalo (Bucepha/a a/beo/a), un pato
zambullidor mayor (Aythya mari/a), y un cisne mudo.
En 1973, se produjo una epizootia mayor de EVP en Lake
Andes, Dakota del Sur, con una prdida estimada de 43 000
patos y gansos de una poblacin total de 100 000 (20).
La EVP se diagnostic en patos negros, patos silvestres,
hbridos de nade y pato silvestre, cabezas rojas (Aythya
americana), mergnsares comunes, ojos dorados comunes
(Bucepha/a G/angula), patos lomo de lona (Aythya va/isine-
ria), cercetos americanos (Mareca americana), patos del
bosque y gansos canadienses.
Transmisin
La EVP puede transmitirse por contacto directo entre aves
infectadas y susceptibles o de manera indirecta por contacto
con un ambiente contaminado. Como las aves acuticas
dependen de un medio acutico que proporcione un vehcu-
lo comn para la alimentacin, bebida y soporte corporal,
el agua parece ser el medio natural de transmisin del virus
de individuos infectados susceptibles. El apoyo a este con-
cepto se encuentra en la historia de nuevos brotes en patos
domsticos y se ha limitado a aves que tienen acceso a
cuerpos abiertos de agua cohabitados con aves acuticas de
vuelo libre. Una vez que se establece la infeccin, puede
persistir en ausencia de espacios abiertos de agua o aves
infectadas si se desplazan poblaciones susceptibles a insta-
laciones recientemente contaminadas.
Se pueden establecer nuevos focos de infeccin me-
diante el movimiento de aves acuticas infectadas a parva-
das susceptibles o a otros cuerpos de agua antes libres de
contaminacin con el virus. El curso y la direccin de la
infeccin se define por las densidades de poblacin y velo-
cidades de transmisin entre aves acuticas infectadas y
susceptibles. La densidad de poblacin en reas concentra-
das de produccin de patos favorece la propagacin rpida
de EVP con mortalidad elevada. Los patos reproductores
suelen ser seleccionados y colocados en un rea definida, y
mantenidos en la misma localizacin durante el resto de su
vida productiva. Una vez que se expone una poblacin de
crianza, la EVP es de resolucin espontnea. En contraste,
los patos en el mercado se mueven de manera progresiva al
madurar y se reubican en reas ocupadas antes por el
siguiente grupo de ms edad. Las infecciones en los patitos
comerciales tienden a tener un reciclaje continuo al moverse
secuencialmente las aves susceptibles hacia los ambientes
contaminados.
De manera experimental, la EVP se puede transmitir a
travs de las vas oral, intranasal, intravenosa, intraperito-
neal, intramuscular y cloacal. La transmisin potencial
por artrpodos hematfagos puede ser posible durante la
(Captulo 26)
viremia. Aunque se ha recuperado virus de un huevo retira-
do de la cloaca de una pata domstica infectada (32), no se
ha aislado de huevos puestos durante un brote natural.
Se ha comunicado transmisin vertical experimental en
aves acuticas infectadas de manera persistente (9).
Se ha sospechado de un estado de portador en patos
silvestres (12, 18, 73). El contacto entre anseriformes do-
msticos y silvestres es comn, y a menudo mediado por el
uso de cuerpos abiertos de agua destinados a la produccin
de patos. Los patos silvestres portadores, estresados de
manera experimental diseminan ms virus (11).
Periodo de incubacin y edad
En los patos domsticos, el periodo de incubacin vara de
3 a 7 das. Cuando se manifiestan signos francos, la muerte
suele presentarse despus dentro de un plazo de 1 a 5 das.
Se ha observado infeccin natural en edades que van desde
los siete das de edad hasta patos reproductores maduros.
Signos
En los patos reproductores domsticos, muchas veces la
primera observacin en una parvada es la mortalidad sbita,
elevada, persistente. Los patos maduros mueren en buenas
condiciones de carne. El prolapso del pene puede ser
evidente en los patos reproductores maduros muertos. En las
parvadas de postura puede notarse un descenso en la pro-
duccin de huevo durante el periodo de mayor mortalidad.
Al progresar la EVP dentro de una parvada, se obser-
van ms signos. Padecen fotofobia, aunada a prpados a
medio cerrar, pegados, falta de apetito, sed extrema, decai-
miento, ataxia, plumas desordenadas, exudado nasal, cloa-
cas sucias y diarrea acuosa. Los patos afectados no pueden
ponerse de pie; conservan una postura con las alas caldas y
abiertas y la cabeza hacia abajo, que sugieren debilidad
y depresin. Si se les forza a moverse pueden presentar
temblores de la cabeza, cuello y cuerpo.
Los patos jvenes comerciales de 2 a 7 semanas de
edad muestran deshidratacin, prdida de peso, picos azules
y a menudo cloacas teidas con sangre.
Mortalidad
La mortalidad total en patos domsticos puede variar de 5 a
100%. La morbilidad, basada en la observacin de que las
aves enfermas suelen morir, se acerca de manera conside-
rable a la mortalidad. Los patos reproductores adultos
tienden a tener una mortalidad mayor que los patos jvenes.
No se hallaron diferencias en los ndices de mortalidad entre
los patos silvestres y blancos Pekn infectados con EVP y
Riemerella anatipestifer, lo cual indica que estos microor-
ganismos no actan sinrgicamente (53). Sin embargo, los
nades silvestres inmunosuprimidos con ciclofosfamida y
desafiados con una dosis subletal de DEV, desarrollaron una
mortalidad mayor (22).
Lesiones macroscpicas
La respuesta patolgica especfica al DEV depende de la
especieafectada(42); edad,sexo y susceptibilidad del husped

afectado; estado de la infeccin y virulencia e intensidad de
la exposicin al virus (47,48).
Las lesiones de la EVP son las de daflo vascular,
erupciones en sitios especficos de la superficie mucosa de
las vas gastrointestinales, lesiones de los rganos linfoi-
des y secuela degenerativa en rganos parenquimatosos.
Estas lesiones colectivas, cuando se desarrollan, resultan
diagnsticas de EVP.
Pueden tener hemorragias petequiales, equimticas o
grandes extravasaciones de sangre en el miocardio o en su
interior y en otros rganos viscerales, y en sus estructuras
de soporte, incluyendo al mesenterio y las membranas sero-
sas. En el pericardio, especialmente dentro de los surcos
coronarios, la presencia de petequias mltiples muy juntas
en la superficie da el aspecto rojo de "pintura de brocha"(fi-
gura 26-3A). Esta ltima lesin se observa con mayor
frecuencia en patos reproductores maduros que en patos
jvenes comerciales. Cuando se exponen las cavidades car-
diacas tambin pueden apreciarse hemorragias endocrdi-
cas murales y valvulares.
Las superficies del hgado, pncreas, intestino, pulmo-
nes y rin pueden estar cubiertas con petequias. En las
hembras ponedoras maduras tal vez se observen hemorra-
gias en folculos ovricos deformes, con alteraciones del
color; una hemorragia masiva del ovario puede llenar la
cavidad abdominal. La luz de los intestinos y de la molleja a
menudo se encuentran llenos con sangre. El esfinter esof-
gico-proventricular se presentacomo un anillo hemorrgico.
En la cavidad oral (12), esfago, cego, recto y cloaca
hay lesiones especficas de la mucosa digestiva; cada una
de ellas sufre alteraciones progresivas durante el curso de la
enfermedad.Al principio se presentanhemorragiasmaculares
superficiales y ms adelante se cubren de placas costrosas
de color amarillo-blanco. Despus,la lesin seorganiza en una
escamasuperficial verde desprovista de su basehemorrgica
anterior. Las lesiones varan de tamao de alrededor de 1 a
10 nm de longitud. En el esfago y la cloaca las lesiones
pueden coalescer; sin embargo, la inspeccin cercana fre-
cuentemente mostrar su estructura compuesta. En el es-
fago se generan mculas de manera paralela a los pliegues
longitudinales. Cuando las concentraciones maculosas son
mltiples, lesiones pequeas pueden unirse para formar
lesiones mayores, que sugieren una membrana diftrica
como parche (figura 26-3B). En los patos jvenes, las
lesiones individuales en el esfago son menos frecuentes;
es ms comn el esfacelo de la mucosa total y la luz queda
recubierta por una membrana gruesa de color amarillo-
blanco. Pueden haber erosiones orales en las aberturas de
los conductos de la glndula salival sublingual en las aves
acuticas infectadas crnicamente (12). El divertculo de lesiones intestinales similares en un brote de EVP en gansos
Meckel puede encontrarse hemorrgico y contener una por-
cin central fibrinosa (61).
En el ciego, las lesiones maculares son individua-
les, separadas y bien definidas entre los pliegues de la
mucosa.La superficie externa de la mucosa del ciego afectado
muchas veces tiene un aspecto congestionado obstruido.
Las lesiones rectales suelen ser escasas,con concen-
tracin mayor en la porcin posterior del recto, adyacente a
la cloaca.
En la cloaca, las lesiones maculares estn densa-
mente concentradas;al inicio, la totalidad de la mucosa se ve
Enteritis viral delpato. 695
enrojecida. Ms adelante, las elevaciones individuales en
forma de placa se vuelven verdes y forman una banda
continua como escamosaque recubre la luz del rgano.
Todos los rganos linfoides estn afectados. El bazo
tiende a ser de tamao menor, oscuro y moteado. El timo tie-
ne mltiples petequias y reas focales amarilIas o de la
superficie, y al corte est rodeado por lquido amarilIo claro
que infiltra y cambia el color del tejido subcutneo de la
regin cervical adyacente de la entrada torcica al tercio
superior del cuelIo. Esta ltima lesin es muy importante en
la inspeccin de carne y se detecta con facilidad cuando se
observa el cuelIo abierto de la canal en la lnea de procesa-
miento. Durante la infeccin inicial, se encuentra enrojecida
de manera intensa la bolsa de Fabricio. La parte exterior se
rodea de lquido amarilIo claro que cambia de color del
tejido adyacente de la cavidad plvica. Cuando se abre la
cavidad de la bolsa se halIan reaspuntiformes amarilIas en
una superficie intensamente enrojecida. Ms adelante, las
paredes de la bolsa se adelgazan y se vuelven oscuras,
y la luz se lIena con exudado blanco coagulado. Las ban-
das anulares intestinales se presentan como ani\Ios muy
enrojecidos, visibles desde las superficies externas e inter-
nas. Pueden observarse reas puntitormes amarilIas sobre
la superficie de la mucosa. Ms adelante, la totalidad de la
banda se vuelve parda oscura y tiende a separarseen sus
mrgenesde la superficie de la mucosa. La necrosis multifo-
cal del tejido linfoide relacionado con el intestino, ocasion
ulceracin cubierta por seudomembranasfibrinosas (figura
26-3C).
Durante las etapas tempranas de la infeccin, la totali-
dad de la superficie del hgado es de color cobre plido con
una mezcla de hemorragas puntiformes distribuidas de
manera irregular y focos blancos, que le dan un aspecto
abigarrado heterogneo (figura 26-30). Las etapas tardas
de la infeccin se caracterizan por hgados de color bronce
oscuro o teidos con bilis sin hemorragias; los focos blancos
son ms grandes y se presentan ms diferenciados en el
fondo ms oscuro.
Aunque las lesiones mencionadas son representativas,
cada grupo de edadrespondede maneradiferente.En los
patitos, las hemorragias tisulares son menos notables y las
lesiones linfoides ms sobresalientes. En los patos doms-
ticos maduros, con regresin natural de la bolsa de Fabricio
y del timo, predominan las hemorragias tisulares y las
lesiones de las vas reproductoras.
En los gansos, los discos linfoides intestinales (44), son
anlogos a las bandasanulares de los patos. En un solo ganso
de Canad, las lesiones de los discos linfoides intestinales
semejaron "lceras botonosas" (43). Se han observado
de Canad y de Egipto. En cisnes, la esofagitis diftrica es
una lesin consistente (37).
Histopatologa
La lesin inicial se origina en las paredes de los vasos
sanguneos. Los vasos sanguneos pequeos, las vnulas y
los capilares estn ms afectados que los vasos sanguneos
de mayor tamao. El recubrimiento endotelial est roto y el
tejido conjuntivo de la pared se vuelve menos compacto,
con separaciones visibles en Duntos en lo~ cllale~ n!l~!ln
696 . Enfermedades de las aves
extravasaciones de sangre en la luz a travs de la pared
delgada rota a los tejidos circundantes.
Las hemorragias son en particular pronunciadas en
ciertas .localizaciones: venas interlobulares en el proventrculo,
vnulas hepticas y portales en los mrgenes de los lbulos
hepticos; vnulas en los espacios entre los parabronquios
pulmonares, capilares dentro de las vellosidades intestina-
les y hemorragias renales intra1obulares de forma de estrella.
Como un resultado del dao vascular, los tejidos
afectados sufren alteraciones degenerativas progresivas.
Pueden encontrarse cambios microscpicos en cualesquier
rganos visceral es, incluyendo los que no tienen lesiones
macroscpicas.
Las lesiones digestivas se desarrollan inicialmente
como hemorragias de arcadas capilares de papilas o pliegues
submucosos. Las hemorragias se vuelven mayores y con-
fluentes, elevando y separando la mucosa suprayacente.
El epitelio afectado por encima de la hemorragia se vuelve
edematoso, necrtico y se eleva al interior de la luz sobre
las superficies normales adyacentes (figura 26-3E). Ms
adelante, se separan los mrgenes del epitelio necrtico
definiendo los bordes de las placas elevadas. En clulas
epiteliales se han observado inclusiones intranucleares y
citoplsmicas eosinofilicas (68).
La hemorragia de vnulas y capilares llena al tejido
linfoide dentro de las bandas anulares intestinales o dis-
cos linfoides y tejido linfoide del esfinter esofgico-proven-
tricular y del bazo. Los linfocitos sufren cariorrexis y
picnosis. Se presentan fragmentos de linfocitos por todas
partes y son englobados por los fagocitos. Adems de los
desechos celulares y la hemorragia dentro de los folculos
linfoides, hay una hinchazn de grado muy manifiesto en
las clulas reticulares, y su citoplasma se subdivide y se
condensa en cuerpos esfricos y ovales que se tifien plida-
mente. Las clulas del retculo se rompen y descargan su
contenido citoplsmico hacia los espacios tisulares. La pre-
sencia de un cuerpo de inclusin intranuclear y de membrana
nuclear, as como de la pared celular delicada, son vestigios
restantes de las clulas reticulares.
Las lesiones linfoides intestinales se vuelven infartos
hemorrgicos grandes. Una capa de sangre libre separa al
tejido linfoide de la mucosa, la cual presenta necrosis por
coagulacin. La mucosa necrtica forma una seudomem-
brana ms elevada que la mucosa intestinal normal.
En el intestino delgado, las lminas de clulas epitelia-
les son desplazadas de la superficie de las vellosidades,
muchas de las cuales se encuentran rotas y se desprenden a
la luz. Abundante sangre y desechos celulares llenan la luz.
Dentro de la bolsa de Fabricio hay hemorragias
capilares submucosas interfoliculares. Hay una deplecin
intensa de linfocitos en los folculos, muchos de los cuales
tienen cavidades huecas vacas en la mdula. Las clu-
las epiteliales corticomedulares, las redes capilares y las
grandes clulas fagociticas que contienen el tejido fragmen-
tado, forman la circunferencia alrededor de estas cavidades.
En el timo, sangre libre llena los espacios interfolicu-
lares. La necrosis por coagulacin de las clulas del retculo
medular central y la destruccin de los linfocitos corticales
son pronunciados.
En la pata reproductora madura se originan alteracio-
nes con2estivas. hemorr2icas v necrticas en el oviducto.
(Capitulo 26)
Los folculos pueden estar deformados y teidos con sangre.
En el ovario de las patas reproductoras inmaduras pueden
desarrollarse hemorragias intestinales focales de capilares
y vnulas.
En los patos reproductores machos maduros, se origi-
nan hemorragias capilares focales en tejidos intersticiales
entre los tbulos seminferos. En los rganos parenquima-
tosos, como hgado, pncreas y riones, hay hemorragias y
necrosis focales rodeando a los vasos sanguneos.
Dentro de los focos necrticos en el hgado, los cordo-
nes h~pticos muestran una diversidad de cambios que
incluyen desprendimiento y desasociacin de los hepatoci-
tos entre s y de su estructura circundante. Unas cuantas
clulas hepticas necrticas se hinchan, subdividen y des-
cargan su contenido citoplsmico a travs de una superficie
celular rota, y estn representados slo por cuerpos de in-
clusin intranuclear. Las zonas focales de necrosis pueden
encontrarse llenas con fibrina (figura 26-3F). En el pncreas
y el rin se presentan alteraciones similares, pero ms
limitadas (45).
Inmunidad
Las observaciones de campo sugieren que las aves recupe-
radas son inmunes alareinfeccin por el DEV. En un estudio
experimental (lO), la superinfeccin de patos silvestres
persistentemente infectados provoc la muerte, la cual in-
dica que la proteccin contra la mortalidad dependi de la
va de exposicin, cepa del virus inicial y cepa del virus
superinfectante. Se asume que en la proteccin se encuentra
implicada la inmunidad tanto humoral como mediada por
clulas (41, 71). Despusde utilizar una vacuna de virus vivo
modificado, se ha demostrado inmunidad activa (32).
En patitos, se ha informado de inmunidad materna, pero sta
declina con rapidez. La progenie de patos reproductores con
una vacuna del virus vivo fue completamente susceptible.
Por otro lado, los patitos provenientesde reproductores que se
habanvacunadoy desafiadocon un virus virulento, se encon-
traban protegidos totalmente a los cuatro das de edad, aunque
a los 13 das de edad menos de 40% estaba protegido (70).
DIAGNSTICO
Con base en las lesiones macroscpicas e histopatolgicas,
puede lograrse un diagnstico presuntivo. El aislamiento y
la identificacin de DEV confirma el diagnstico, aun en
ausencia de lesiones tpicas. El aislamiento primario del
virus se debe realizar por medio de la inoculacin de patitos
blancos Pekn de un da de edad o en la CAM de huevos
embrionados de pato de 9 a 14 das de edad. En patitos
susceptibles, las lesiones caractersticas sugieren EVP. Asi-
mismo, el virus se puede aislar en clulas de fibroblastos,
hgado o rin de embrin de pato almizclero o Pekn
blanco. Para la deteccin de antgenos en cultivos celulares
o cortes de tejido se pueden utilizar pruebas de inmunofluo-
rescencia (19). La neutralizacin del aislamiento por medio
de antisueros conocidos confirmar la identificacin. El in-
cremento en los ttulos de neutralizacin de virus lNV)
 Enteritis vira/ del pato. 697

Figura 26-3. Lesiones por virus de la enteritis del pato (DVE) en un pato almizclero. A. Hemorragias petequiales en el epicardio.
(Munger.) B. Extensa ulceracin de la mucosa esofgica. (Munger.) C. Necrosis multifocal del tejido linfoide relacionado con
el intestino, que resulta en ulceracin cubierta por seudomembranas fibrinosas. Obsrvese tambin el anillo enrojecido
apreciable en la parte externa del intestino. (Munger.) D. Mltiples focos plidos en hgado y bazo ligeramente ms pequeo
de color oscuro E. Apariencia microscpica de la ulceracin esofgica Ntese la falta de respuesta inflamatoria y la
presencia de cuerpos de inclusin intranuclear. 225x. (Munger, Barnes.) F. Microscpicamente, el hgado muestra zonas
focales de necrosis rellenas con fibrina. En los hepatocitos cercanos a las zonas de necrosis se pueden apreciar cuerpos de
inclusin intranuclear 360x. (Munger, Barnes)
698 . Erfermedades
de las aves
despus de la convalecencia de EVP demostrar progreso
de la enfermedad dentro de una parvada. Un ndice de
NV de 1.75 o ms indica infeccin con el DVE (14). Se ha
encontrado un ndice de NV de O a 1.5 en el suero de aves
acuticas domsticas y silvestres no expuestasa la enferme-
dad. El uso de virus adaptado a embrin de pollo para
estudios de NV sera ms seguro y ms conveniente que el
empleo de virus de cepas del campo inoculadas a la MCA
de huevos de pato (14). Otros procedimientos serolgicos
para detectar anticuerpos, incluyen un aislamiento con mi-
crotitulacin y prueba de neutralizacin con la utilizacin
de fibroblastos de embrin de pato (78), una prueba de
hemaglutinina pasiva inversa (16) y ELISA (65).
Para el diagnstico diferencial se requiere tomar en
cuenta otras enfermedades causantes de lesiones hemorr-
gicas y necrticas en anseriformes. En los patos domsticos,
las enfermedades comunes que provocan estas alteraciones
son hepatitis viral del pato, pasterelosis, enteritis necr-
tica, coccidiosis, traumatismos, dao del pato macho e
intoxicaciones especficas. Aunque se ha comunicado
que la enfermedad de Newcastle, viruela aviar y peste
aviar producen alteraciones similares en anseriformes, estas
enfermedades se han informado infrecuentemente.
PREVENCiN Y CONTROL
No hay algn tratamiento especfico para la infeccin con
DEV. La prevencin se logra mediante la conservacin de
aves susceptibles en ambientes libres de exposicin ambien-
tal. Estas medidas incluyen agregar aves libres de la infec-
cin y evitar el contacto directo o indirecto con material
posiblemente contaminado. Debe prevenirse la introduc-
cin de la enfermedad por anseriformes de vuelo libre y
ambientes acuticos contaminados. Una vez que se ha in-
troducido la EVP, el control se puede efectuar mediante
despoblacin, retiro de aves de ambientes contaminados,
medidas sanitarias y desinfeccin. Deben tomarse todas
las medidas posibles para prevenir la diseminacin del virus
en corrientes naturales de agua. Si las agencias del gobierno
estn de acuerdo, todos los patitos susceptibles deben vacu-
narse contra EVP adaptada a embriones de pollo. Tambin
se puede utilizar la vacuna frente a un brote, ya que protege
REFERENCIAS
l. Asplin, F: 1970. Examination of sera from wildfowl for
antibodiesagainstthe virusesof duck plague,duck hepatitis
and duck influenza.Vet Rec 87:182-183.
2. Baudet,A.E.R.F. 1923.Mortality in ducksin theNetherlands
caused by a filtrable virus; fowl plague. Tijdschr Dier-
geneeskd50:455-459.
3. Bergmann, V., and E. Kinder. 1982. Zu morphologie,
reifung und wirkung des entenpestvirusim wirtsgewebe-
Eine elektronenmikroskopischestudie. Arch Exp Vet Med
36:455-463.
4. Bos, A. 1942. Some new casesof duck plague. Tijdschr
Diergeneeskd69:372-381.
, Rr..ntl r.1 1()1I7rh"nter 11' Thlck nla!!ue In M. Friend
(Captulo26)
inmediatamente despus de la vacunacin, debido a un
fenmeno de interferencia (62). Sin embargo, debe obser-
varse que tal vez no estn protegidas las aves durante el
periodo de incubacin.
En paises donde la enfermedad no sea enzotica y en
verdad resulte extica, deben tomarse medidas para preve-
nir su penetracin y diseminacin adicional en reas geo-
grficas que estn libres de EVP. Esto incluiria el examen
especifico para.evitar la importacin de anseriformes,infec-
tados. De acuerdo con esto, habria supervisin de coleccio-
nadores de aves ornamentales, zoolgicos y criadores
domsticos de anseriformes. Deben hacerse esfuerzos para
aumentar la eficiencia en la deteccin del virus de EVP por
parte de trabajadores de laboratorio y especialistas en aves
acuticas, de tal manera que su presencia, estado e impor-
tancia se puedan definir mejor.
Inmunizacin
Se ha usadola inmunizacincomo medida preventivay
tambin para controlar brotes de la enfermedad.
Se ha estudiado la eficacia de las vacunas inactivadas
(13), pero no han sido tan eficaces como las vacunas con
virus vivo modificado.
Se ha desarrollado una cepa de DEV adaptada al
embrin de pollo, avirulenta para patos domsticos, y se ha
empleado de manera extensa con buen xito en Holanda
(32). Esta cepa de vacuna tambin se ha utilizado para
controlar brotes de EVP en granjas de patos comerciales en
EVA y Canad. Las aves vacunadas se hicieron resistentes
a la infeccin al da siguiente de la vacunacin debido a un
fenmeno de interferencia (31). Se ha utilizado con xito la
vacuna en brotes en aves acuticas comerciales y cautivas
(54,64). Hacepoco se aisl una cepade DEV apatgeno,
inmunognico, y se ha informado su empleo con xito para
inmunizacin activa y pasiva de patos (50, 51).
La vacuna se administra en dosis de 0.5 mL por va
subcutnea o intramuscular en patitos domsticos ma-
yores de dos semanas de edad. Por lo comn, se vacuna a
las parvadas de reproductores; las que se conservan por
ms de un ao, se revacunan anualmente. La cepa de la
vacuna no se propaga entre los contactos. Parece que los
patitos vacunados no excretan el virus inoculado en grado
tal que sea suficiente para provocar inmunizacin por con-
tacto (33, 69). .
(ed.).Field Guideto Wildlife Diseases(GeneralField Proce-
duresandDiseaseofMigratory Birds).United StatesDepart-
ment of Interior Fish and Wildlife Services Resource
PublicationNo. 167,Washington,DC.
6. Brand, C.J., and O.E. Oocherty. 1984.A surveyof North
Americanmigratory waterfowl for duck plague(duck virus
enteritis)virus. J Wildl Dis 20:261-266.
7. Breese,S.S.,Jr., and A.H. Oardiri. 1968.Electronmicro-
scopic characterization of duck plague virus. Virology
34:160-169.
8. Burgess,E.C., and T.M. Yuill. 1981.Increasedcell culture
incubation temperaturesfor duck plague virus isolation.
Avian Dis 25:222-224.
 Enteritis viral del pato. 699

9. Burgess, E.C., and T.M. Yuill. 1981. Vertical transmission 35. Jansen, J., and H. Kunst. 1964. The reported incidence of
of duck plague virus (DPV) by apparently healthy DPV duck plague in Europe and Asia. Tijdschr Diergeneeskd
carrier waterfowl. Avian Dis 25:795-800. 89:765-769.
10. Burgess, E.C., and T.M. Yuill. 1982. Superinfection in ducks 36. Jansen, J., and R. Wemmenhove. 1965. Duck plague in
persistently infected with duck plague virus. Avian Dis domesticated geese (Anser anser). Tijdschr Diergeneeskd
26:40-46. 90:811-815.
11. Burgess, E.C., and T.M. Yuill.1983. The influence ofseven 37. Keymer, l. F., and R.E. Gough. 1986. Duck virus enteritis
environmental and physiological factors on duck plague virus (Anatid herpesvirus infection) in mute swans (Cygnus olor).
shedding by carrier mallards. J Wildl Dis 19:77-81. Avian PathoI15:161-170.
12. Burgess, E.C.,J. Ossa, and T.M. Yuill. 1979. Duck plague: 38. Kocan, R.M. 1976. Duck plague virus replication in Muscovy
A carrier state in waterfowl. Avian Dis 23:940-949. duck fibroblast cells. Avian Dis 20:574-580.
13. Butterfield, W.K., and A.H. Dardiri. 1969. Serologic and 39. Kunst, H. 1967. Isolation of duck plague virus in tissue
immunologic response of ducks to inactivated and attenuated cultures. Tijdschr Diergeneeskd 92:713-714.
duck plague virus. Avian Dis 13:876-887. 40. Lam, KM. 1984. Antibody-and complement-mediated cy-
14. Dardiri, A.H., and W.R. Hess.1967. The incidence ofneutral- tolysis against duck-enteritis-virus-infected cells. Avian Dis
izing antibodies to duck plague virus in serums from domestic 28:1125-1129.
ducks and wild waterfowl in fue United States of America Proc 41. Lam, K M., and W. Lin. 1986. Antibody-mediated resis-
71st Annu Meet US Livest Sanit Assoc, pp. 225-237. tance against duck enteritis virus infection. Can J Vet Res
15. Dardiri, A.H., and W.R. Hess.1968.A plaqueassay forduck 50:380-383.
plague virus. Can J Comp Med Vet Sci 32:505-510. 42. Leibovitz, L.1968. Progress report: Duck plague surveillance
16. Deng, M. Y., E.C. Burgess, and T.M. Yuill. 1984. Detection of American Anseriformes. Bull Wildl Dis Assoc 4:87-90.
of duck plague virus by reverse passive hemagglutination test. 43. Leibovitz, L. 1969. The comparative pathology of duck
Avian Dis 28:616-628. plague in wild Anseritormes. J Wildl Manage 33:294-303.
17. Devos, A., N. Viaene, and H. Staelens. 1964. Duck plague 44. Leibovitz, L. 1969. Duck plague. In J. W. Davis, R.C. Ander-
in Belgium. Vlaams Diergeneeskd Tijdschr 33:260-266. son, L. Karstad, and D.O. Trainer (eds.). Infectious and Para-
18. DeZeeuw, F.A. 1930. Nieuwe gevallen van eendenpesten de sitic Diseases of Wild Birds. lowa State University Press,
specificiteit van het virus. Tijdschr Diergeneeskd 57: 1 095- Ames, lA, pp. 22-33.
1098. 45. Leibovitz, L.1971. Gross and histopatl1010gic changes ofduck
19. Eirckson, G.A., J.S. Proctor, J.E. Pearson, and G.A. Gus- plague (duck plague enteritis). Am J Vet Res 32:275-290.
tafson. 1974. Diagnosis of duck virus enteritis (duck plague). 46. Leibovitz, L. 1973. Necrotic enteritis of breeder ducks. Am
Am Assoc Vet Lab Diag Proc 17:85-89. J Vet Res 34:1053-1061.
20. Friend, M., and G.L. Pearson, 1973. Duck plague (duck 47. Leibovitz, L., and J. Hwang. 1968. Duck plague on the
virus enteritis) in wild waterfowl. US Dept Int Bur Sport Fish American continent. Avian Dis 12:361-378.
Wildl Bull, Washington, DC. 48. Leibovitz, L., and J. Hwang.1968.. Duck plague in American
21. Gaudry, D., P. Precausta, G. De Saint-Aubert, J. Fontaine, Anseriformes. Bull Wildl Dis Assoc 4:13-14.
J. Janson, R. Wemmenhove, and H. Kunst. 1970. Mise en 49. Levine, P.P., and J. Fabricant. 1950. A hitherto-undescribed
evidence d'agents infectieux dans un elevage de Canards de virus disease ofducks in North America. Cornell Vet 40:71-86.
Barbarie. Rev Med Vet 121:317-331. 50. Lin, W., K.M. Lam, and W.E. Clark. 1984. Active and
22. Goldberg, D.R., T.M. Yuill, and E.C. Burgess. 1990. Mor- passive imrnunization of ducks against duck viral enteritis.
tality trom duck plague virus in immunosuppressed adult Avian Dis 28:968-977.
mallard ducks. J Wildl Dis 26:299-306. 51. Lin, W., KM. Lam, and W.E. Clark. 1984.lsolation oran
23. Gough, R.E., and D.J. Alexander. 1990. Duck virus enteritis apathogenic immunogenic strain of duck enteritis virus from
in Great Britain, 1980 to 1989. Vet Record 126:595-597. waterfowl in California. Avian Dis 28:641-650.
24. Hall, S.A., and J.R. Simmons. 1972. Duck plague (duck 52. Lucam, F. 1949. La peste aviare en France. Proc 14th Int Vet
virus enteritis) in Britain. Vet Rec 90:691. Congr 2:380-382.
25. Hanson, J.A., and N.G. Willis. 1976. An outbreak of duck 53. Mo, C.L. and E.C. Burgess. 1987. Infection of duck plague
virus enteritis (duck plague) in Alberta. J Wildl Dis 12:258-262. carriers with Pasteurella multocida and P. anatipestiter. Avian
26. Hess, W.R., and A.H. Dardiri. 1968. Some properties of Dis31:197-201.
the virus of duck plague. Arch Gesamte Virusforsch 54. Montali, R.J., M. Bush, and G.A. Greenwell. 1976. An
24:148-153. epornitic of duck viral enteritis in a zoological park. J Am Vet
27. Hwang, J., E.T. Mallinson, and R.E. Yoxheimer. 1975. Med Assoc 169:954-958.
Occurrence of duck virus enteritis (duck plague) in Pennsyl- 55. Montgomery, R.O., G. Stein, Jr., M.N. Novilla, S.S. Hur-
vania, 1968-74. Avian Dis 19:382-384. ley, and R.J. Fink. 1981. An outbreak of duck virus enteritis
28. Jacobsen, G.S., J.E. Pearson, and T.M. Yuill. 1976. An (duck plague) in a captive flock of mixed watertowl. Avian
epornitic of duck plague on a Wisconsin game farro. J. Wildl Dis 25:207-213.
Dis 12:20-26. 56. Mukerji, A., M.S. Das, B.B. Ghosh, and J.L. Ganguly.
29. Jansen, J. 1961. Duck plague. Br Vet J 117:349-356. 1963. Duck plague in West Bengal. I and 11. Indian Vet J
30. Jansen, J. 1963. The incidence of duck plague. Tijdschr 40:457-462.
Diergeneeskd88:1341-1343. 57. Mukerji, A., M.S. Das, B.B. Ghosh, and J.L. Ganguly.
31. Jansen,J.I964. The interferencephenomenoninthedevelopment 1965. Duck plague in West Bengal. 111. lndian Vet J 42:811-
ofresistance against duck p1ague. J Comp Pathol Ther 74:3-7. 815.
32. Jansen, J. 1964. Duck plague (a concise survey). Indian Vet 58. Pechan, V.P., H. Schweighardt, and E. Lauermann. 1985.
J41:309-316. Zum auftreten der entenpest in Oberosterreich. Wien Tierarztl
33. Jansen, J. 1968. Duck plague. J Am Vet Med Assoc Monatsschr 72:358-360.
152:1009-1016. 59. Poomvises, P. 1976. Personal communication.
34. Jansen, J., and H. Kunst. 1949. Is duck plague related to 60. Prip, M., B. Jylling, J. Flensburg, and B. Bloch. 1983. An
Newcastle disease or to fowl plague? Proc 14th Int Vet Congr outbreak of duck virus enteritis among ducks and geese in
2:363-365. Denmark. Nord Vet Med 35:385-396.
700 . Enfermedadesde las aves
61. Proctor, S.J., G.L. Pearson, and L. Leibovitz.1975. A color
atlas of wildlife pathology. 2. Duck plague in free-tlying
water-fowl. Wildl Dis Color Fiche 67.
62. Richter, J.H.M., and M.C. Horzinek. 1993. Duck plague.
In J.B. McFerran, and M.S. McNulty (eds.). Virus Infections
of Birds. Elsevier Science Publishing Company, New York,
pp. 77-90.
63. Roizman, B., L.E. Carmicheal, F. Deinhardt, G. de- Th,
A.J. Nahmias, et al. 1981. Herpesviridae: Definition, provi-
sional nomenclature, and taxonomy.lntervirology 16:201-217.
64. Sandhu, T. 1992. Unpublished data.
65. Shawky, S.S. 1994. Unpublished data.
66. Snyder, S.B., J.G. Fox, L.H. Campbell, K.F. Tam, and A.O.
Soave. 1973. An epornitic of duck virus enteritis (duck
plague) in California. J Am Vet Med Assoc 163:647-652.
67. Spieker, J.O. 1977. Virulence assay and other studies ofsix
North American strains of duck plague virus tested in wild
and domestic waterfowl. PhD Dissertation. University of
Wisconsin, Madison, WI.
68. Tantaswasdi, U., W. Wattanavijarn, S. Methiyapun, T.
Kumagai, and M. Tajima. 1988. Light, immunotluorescent
and electron microscopy of duck virus enteritis (duck plague).
Jpn J Vc;t Sci 50:1150-1160.
69. Toth, T.E. 1971. Active immunization ofwhite pekin ducks
against duck virus enteritis (duck plague) with modified-live
virus vaccine: serologic and immunologic response ofbreeder
ducks. Am J Vet Res 32:75-81.
(Captulo26)
70. Toth, T.E. 1971.Two aspectsof duck virus enteritis: paren-
tal immunity, and persistence/excretionof virulent virus.
Proc 74th Annu Meet OS Anim Health Assoc 1970-1971,
pp. 304-314.
71. Umamaheswararao,S., and B.V. Rao. 1993.Assayof cell
mediatedimmuneresponses of ducksvaccinatedagainstduck
plague.IndianJ Poult Sci 28:256-258.
72. USDA. 1967.Duck virus enteritis.FedReg32:7012-7013.
73. Van Dorssen,C.A., and H. Kunst. 1955.Susceptibilityof
ducks and various other waterfowl to duck plague virus.
Tijdschr Diergeneeskd80:1286-1295.
74. Vetesi, F., V. Palya, S. Levay, and P. Kapp. 1982. A
kacsapestis (duckplague)elofordulasakacsaallomanyokban.
Magy Allatorv Lapja37:171-182.
75. Welling, R. 1993.Personalcommunication.
76. Wobeser,G. 1987.Experimentalduck plaguein bluewinged
leal andCanadageese.J Wildl Dis 23:368-375.
77. Wobeser,G., and D.E. Docherty. 1987.A solitary caseof
duck plaguein a wild mallard.J Wildl Dis 23:479-482.
78. Wolf, K., C.N. Burke, and M.C. Quimby. 1974.Duck viral
enteritis: Microtiter plate isolation and neutralization
test using fue duck embryo fibroblast cell line. Avian Dis
18:427-434.
79. Wolf, K., C.N. Burke, and M.C. Quimby. 1976. Duck
viral enteritis:A comparisonofreplication by CCL-141 and
primary cultures of duck embryo fibroblasts. Avian Dis
20:447-454.
 INTRODUCCiN
Las enfermedades infecciosas que afectan las vias digesti-
vas de las aves comerciales, tal vez ocasionan ms prdidas
econmicas que las que alteran a cualquier otro sistema. La
mortalidad puede ser considerable, pero por lo general este
tipo de enfermedades afectan el valor de la parvada al
disminuir el indice de crecimiento (menor ganancia dia-
ria promedio), alterar el uso eficiente del alimento (ma-
yor proporcin de conversin de alimento), disminuir
la uniformidad de la parvada, aumentar susceptibilidad y
ocurrencia de otras enfermedades y al elevar los costos por
medicacin.
Los efectos de las enfermedades en estas vias, conti-
nan despus de la recuperacin clinica de la parvada.
Aunque es probable un crecimiento compensatorio despus
de un breve periodo sin alimento, esto no sucede cuando el
dafto de las enfermedades infecciosas altera la mucosa
intestinal; aquel crecimiento potencial ha desaparecido
efectivamente. Cuando el crecimiento disminuye, los rga-
nos aportadores (principalmente las visceras) reciben nu-
trientes de modo preferencial a expensas de los rganos
demandantes (primordialmente el msculo). El resultado es
una menor obtencin de carne por canal, en especial de
aquella carne blanca de alto valor. Asimismo, una menor
ganancia diaria promedio se refleja en una menor eficiencia
de produccin. Para obtener la calidad de producto proyec-
tada frente a un crecimiento menor en 10%, deben incre-
mentarse todos los insumos de produccin en cantidad
similar, incluyendo la cantidad de reproductores; la capaci-
dad de la incubadora; el nmero de granjas; la cantidad
de parvadas producidas; el total de alimento preparado y
entregado y el nmero de aves que se producen, manejan
y proesan, aunque todos estos insumos adicionales reque-
ridos no se pueden amortizar. El tiempo adicional que
requieren las parvadas para alcanzar el peso para el merca-
do, desgasta an ms la eficiencia de produccin al dismi-
nuir la cantidad de aves desarrolladas cada afto en una granja
en particular.
7nl
El alimento constituye la mayor inversin aislada en
una parvada. An aquellas diferencias ligeras en la eficien-
cia del uso del alimento, impactan de manera significativa
el valor de la parvada. Por lo general, las enfermedades
digestivas graves se acompaan de un cese casi total del
consumo de alimento, asi que, aunque las aves no crezcan,
el efecto neto en el uso del alimento puede ser minimo.
Las enfermedades digestivas menos graves, pero que se
presentan con mayor frecuencia. trastornan el crecimiento,
aunque las aves mantienen por lo menos cierto consumo de
alimento. A menudo, se pierden los nutrientes en la dieta
debido a mala digestin, malabsorcin, o ambas. Los nu-
trientes que se absorben primero se utilizan para combatir
la enfermedad ("estrs inmunolgico", vase capitulo 2,
Enfermedades nutricionales, Interacciones entre nutricin y
enfermedad); el resto de los nutrientes se emplea por los
rganos aportadores y demandantes, en este orden. El resul-
tado neto es que se utiliza el alimento, pero mucho de ste
no resulta en un producto adecuado, lo cual se refleja en una
mayor proporcin de conversin de alimento (cantidad de
alimento:cantidad de producto) y menor valor de la parvada.
Las variaciones en el grado en que una enfermedad
de vias digestigas afecta a cada animal de una parvada.
resulta en una menor uniformidad, la cual persiste o aun em-
peora conforme crece la parvada. La falta de uniformidad
en la parvada dificulta las proyecciones de venta de producto
o contratos para came para ciertos tipos de productos. La
eficiencia en el procesamiento resulta, asimismo, influencia-
dademaneradirectaporlauniformidaddelaparvada. Los pro-
cedimientos y equipo utilizados para el ave "promedio" no
funcionan bien para las aves que se encuentran por arriba o
por debajo de este promedio.
Las enfermedades de las vias digestivas influyen en el
desarrollo de otras enfermedades. El dao directo a la mu-
cosa puede proporcionar una via de entrada para otros
patgenos potenciales en el aparato digestivo. Debido a
que las aves carecen de ganglios linfticos mesentricos,
los materiales extraos, incluyendo microorganismos, que
atraviesa} la barrera de la mucosa intestinal pasan hacia el
torrente sanguineo y se procesan en el higado. Esto puede
conducir a la hiperplasia de las clulas fagocticas hepticas
(de Kupffer) y dao e inflamacin (hepatitis) focal a difu-
so. La incapacidad para limitar a un patgeno en el hga-
do, puede resultar en septicemia y localizacin en sitios
distantes. La colisepticemia de origen entrico es un ejem-
plo tpico de una enfermedad que se presenta de este modo.
Las deficiencias nutricionales, en especial las relacio-
nadas con las vitaminas liposolubles y minerales, pueden
desarrollarse como resultado de mala digestin y malabsor-
cin. Es frecuente observar raquitismo en avesjvenes tipo
came con enfermedad digestiva cuando an se encuentran
en crecimiento; cuando el crecimiento se ha detenido bsi-
camente, los huesos son con mayor frecuencia delgados y
quebradizos (osteoporosis). Las parvadas que han padecido
una enfermedad de las vas digestiva.~cuando eran jvenes,
a menudo tienen ms anormalidades esquelticas conforme
tienen ms edad.
Las deficiencias de nutrientes, ya sean directas o indi-
rectas por medio del estrs inmunolgico, pueden afectar a
los rganos inmunitarios. Durante las primeras semanas, la
bolsa de Fabricio y el timo se desarrollan a una velocidad
mucho mayor que el resto del cuerpo en su totalidad.
En caso de que se desacelere el indice de crecimiento du-
rante este periodo a causa de una enfermedad de las vas
INTRODUCCiN
La enteritis coronaviral (EC) es una enfermedad aguda
altamente infecciosa que afecta a los pavos de todas edades,
caracterizada por prdida del apetito, piar constante, prdida
de peso, depresin y heces acuosas. Los sinnimos son
fiebre de Iodo, enfermedad de la cresta azul, enteritis
transmisible y enteritis infecciosa.
En Minnesota, EUA, la EC fue la enfermedad ms
costosa de pavos entre 1951 y 1971. En 1966, la EC repre-
sent 23% de la mortalidad de pavos y ms de medio milln similar en parvadas de pavos en pastoreo durante varios
de dlares (EUA) en prdida de ingresos en aquel estado.
Despus de 1971, hubo un descenso espectacular en la
incidencia; menos de 1% de la mortalidad total en pavos se
debi a EC. El ltimo foco de infeccin lo eliminaron
durante 1976, mediante despoblacin controlada y descon-
taminacin con un periodo de descanso entre el restableci-
miento de las parvadas. Desde 1977 no se han comunicado
brotes en Minnesota (37). En otras zonas geogrficas, la EC
contina siendo una causa de muerte. Una vez que la EC se
introduce en zonas de concentraciones altas de pavos duran-
te todo el afto no se elimina fcilmente y se encuentra a
menudo en aves jvenes.
digestivas, estos rganos son altamente lbiles al dao, lo
cual puede conducir a una deficiencia inmunitaria subse-
cuente y a una mayor susceptibilidad a otro tipo de enfer-
medades infecciosas.
Las vas digestivas pueden afectarse por una variedad
de agentes infecciosos, pero los virus originan la mayor
parte de las infecciones primarias que tienen el mayor im-
pacto en la salud y desempeo de la parvada. Por desgracia,
es limitado el conocimiento acerca de las enfermedades
virales de las vas digestivas, en comparacin con su impor-
tancia como limitantes de la produccin. Algunas enferme-
dades estn bien definidas de manera parcial, como las
originadas por virus que se estudian en este captulo y en
Infecciones por adenovirus (captulo 23), aunque todava
queda mucho por comprender. Las causasde la mayor parte
de las enfermedades de estas vas se desconocen; con fre-
cuencia la enfermedad puede ser tan frecuente y leve que
se desarrolla sin que se reconozca. En el captulo 37 se
puede encontrar informacin acerca de estas enfermedades
de etiologa desconocida.
Mientras exista una gran cantidad de problemas inheren-
tes al estudio de las enfermedadesde las vas digestivas, debe
desarrollarseun esfuerzo conjunto para comprenderlas mejor
y desarrollar estrategias eficientes de prevencin y control.
K. ~ Nagarajay B.S.Pomeroy
HISTORIA
Petersony Hymas (38), describieron una enfennedad de pavos
no conocida llamada localmente como "fiebre de lodo",
con caracterlsticas generales de la pulorosis y la hablan
observado en el estado de Washington durante los siete aos
anteriores. Un brote extenso de EC ocasion prdidas inten-
sas en pavos jvenes en Minnesota durante 1951 (41). Se
habla reconocido de manera espordica un padecimiento
aos antes. Posterionnente, una EC, parecida a la enfenne-
dad de Minnesota, se reconoci en otras zonas productoras
de pavos de EUA y Canad (19, 50), donde se presentaron
como un problema serio en pavos jvenes.
Los estudios de la etiologla de la EC se extendieron a
lo largo de un periodo de 20 aos y se hallaron varios
patgenos relacionados con brotes de campo incluyendo
vibrio, reovirus, enterovirus y papovirus, pero ninguno tuvo
la capacidad de reproducir la EC de manera experimental
(12,21,48,52,55,57), Adams y Hofstad (1) reprodujeron
por primera vez EC con un virus propagado en embrin.
 Infeccionesentricasvira/es. 703

INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN

Hay informes de EC en varios estados en EUA, Canad y

Australia, pero no en zonas de crianza de pavos en Europa.
Las enfermedades entricas de causa indeterminada que
pueden incluir a EC, ocasionaron ms de 50% de los casos
de enteritis comunicados en EUA y en Canad (vase tam-
bin captulo 37). Se produjeron ms brotes en zonas en las
cuales se practican crianzas mltiples y produccin de pavos
durante todo el ao.

. ETIOLOGA
Clasificacin

El patgeno causal es un coronavirus (33, 45). La caracte-

rizacin mediante microscopia electrnica (ME) de concen-
trados de gradiente de densidad de glucosa de densidad
flotante 1.16 a 1.24 g/mL, mostraron una partcula de
135 nm (lmites 50 a 150 nm) de dimetro con una envoltura
que manifestaba una corona de proyecciones en forma de
ptalos (figura 27-1). El coronavirus del pavo (TCV) reac-
cionaba de manera especfica con anticuerpos en suero
hiperinmunitario, pero no con suero normal y anticuerpos
contra cuatro distintos coronavirus. La transmisin de ME
del intestino de pavipollos infectados y embriones de pavo,
mostr gemacin de pequeas partculas envueltas al inte-
rior de cisternas recubiertas por membranas dentro del
citoplasma de clulas epiteliales (3).
Figura 27-1. Virus de EC de pavo. Tres partculas tpicas de
Las propiedades fisicoqumicas del TCV cultivado en intestino de embrin de pavo infectado, que ilustran las
huevos de pavo embrionados indican que contiene RNA (11). proyeccionessuperficialesen forma de ptalos caracteristicos
El tratamiento con cloroformo a 4 C durante 10 minutos de los coronavirus Las partculas tienen dimetros variables,
inactiva al virus. No hay reduccin en infectividad a pH 3 a 50 a 150 nm; pueden parecer huecas. 200 OOOx.(Ritchie.)
22 C durante 30 minutos. El virus resiste a 50 C durante
una hora, aun en presenciade sulfato de magnesio 1 M. en huevosde pavo sin prdidade patogenicidadpara los
Tanto los aislamientos de TCV de Minnesota como de pavosjvenes.
Quebec, aglutinan eritrocitos de conejo y cobayo, pero no
de ganado bovino, caballo, oveja, ratn, ganso, mono, gallo Cultivos celulares
o pollo. Se encontr que los aislamientos de TCV de Quebec Se han hecho intentos por cultivar a TCV en una amplia
se relacionan de manera estrecha con la cepa Minnesota variedad de cultivos celulares (26, 34). El coronavirus del
de TCV y con la cepa Mebus de coronavirus del bovino (9), pavo se ha propagado de manera seriada en clulas HRT -18,
mediante ME inmunitaria, hemaglutinacin-inhibicin y que es una lnea celular derivada de adenocarcinoma rectal
Westernblot. humano (8). Cuando se inoculan con TCV, los fibroblastos
En los estudios sobre aislamientos de TCV de varios de embrin de avestruz desarrollan efectos citopticos (46).
estadosde EVA, se mostr una relacin inmunolgica cercana Se ha observado la supervivencia del TCV en cultivos de
entre ellos (42) pero ningn vnculo con un reovirus aislado rganos (4) y de clulas (13) por hasta 120 horas, aunque
causantede enteritis intensaen avesdomsticasen Georgia(56). aparentemente no se origin multiplicacin del virus. Hay
interferencia in vitro contra el virus de enfermedad de
Sistemas de husped de laboratorio Newcastle con los cultivos de clulas de intestino de em-
brin de pavo infectados con coronavirus in vivo, una prueba
Embriones de pavo y pollo con valor potencial para identificacin rpida del TCV (10).
El TCV puede cultivarse en embriones de pavo mayores de
15 dias de edad y en huevos de gallina de ms de 16 dias
cuando se inocula en la cavidad amnitica (1, 32, 33, 34). . PATOGNESISy EPIZOOTIOLOGA
Tan pronto como se infectaron embriones de pavo a los 23
a 24 dias de edad, el patgeno serecuper del intestino, yema Huspedes
y bolsa de Fabricio. Los pavipollos nacidos de embriones
inoculados desarrollaron EC y murieron (13). Se practicaron La EC afectaa pavosde todasedades.Pollos (26, 41,50),
un centenar de pases del aislamiento de TCV en Minnesota faisanes(26), gaviotas (26), codorniz comn (24) y los
704 . Enfermedades de las aves
cricetos (24) son refractarios a la infeccin. Recientemente
se ha identificado en aves corredoras una enteritis de la
cual se sospechaque sea originada por coronavirus (20, 25),
pero se desconoce si sta tiene alguna relacin con ECo
Transmisin
La EC se transmite fcilmente utilizando material intestinal
no filtrado y filtrado por las vas oral y rectal. Los filtrados
administrados intraperitonealmente reproducen la enferme-
dad, pero la inoculacin intramuscular y subcutnea no
afecta a los pavipollos. Las suspensiones de corazn, hga-
do, bazo, rin y pncreas de pavos infectados,no provoc
EC cuando se administr oralmente a pavipollos de un da
de edad. Los filtrados sin clula de la bolsa de Fabricio de
aves infectadas fueron patgenos para los adultos (31).
En condiciones naturales la EC se propaga con rapidez a
travs de la parvada y de una a otra en la misma granja.
Evidencia circunstancial indica que la EC se propaga de
granja a granja por medio del personal, equipo y vehculos. Las
aves de vuelo libre pueden actuar como vectores mecnicos.
No hay evidencia de que laEC se transmita en el huevo,
pero puede introducirse la infeccin en pavipollos en una
incubadora por contaminacin.
El TCV se excreta por las evacuaciones de pavos
recuperados de EC durante varios meses, y contina viable
en vas intestinales almacenadas a -20 C o menos du-
rante ms de cinco aos. El TCV se destruye fcilmente
mediante limpieza y prcticas sanitarias. En el campo slo
puede eliminarse en instalaciones que se puedan lavar y
desinfectar y donde se ha permitido que permanezcan vacos
durante cuando menos 3 a4 semanas antes de reintroduciraves.
El TCV puede sobrevivir en granjas, patios y campos de ao
a ao aunque se hayan despoblado de pavos (41).
Periodo de incubacin
El periodo de incubacin tpico es de 2 a 3 das, pero puede
variar de l a 5 das; de ordinario se desarrollan signos
clnicos dentro de un plazo de 48 horas.
Signos
En los pavipollos jvenes y pavos en crecimiento, la EC se
desarrolla sbitamente; hay depresin, temperatura corporal
subnormal, descenso en consumo de alimento yagua, pr-
dida de peso corporal y evacuaciones espumosaso acuosas.
Los pavipollos pan de maneraconstante,seagrupany buscan
calor adicional. En los pavos en crecimiento, la parvada se
deprime y las aves enfermas muestran oscurecimiento de la
cabezay piel acompaadospor cadasde las alas, espalda ar-
queada y cabeza retrada. Las evacuaciones pueden ser de
color verde pardo y contienen hilos mucosos y cilindros. Al
progresar la enfermedad, las evacuaciones contienen prin-
cipalmente uratos. Cuando se afectan las pavas repro-
ductoras, se nota un patrn de enfermedad similar al que se
manifiesta en los pavos en crecimiento junto con un descenso
rpido en la produccin de huevo y cascaronesyesosos (41).
Durante la EC experimental en pavos blancos media-
nos de 8 a 10 semanas de edad, las reducciones en peso
corporal, ingestin y excrecin de materia seca yagua, y la
(Captulo27)
temperatura rectal, fueron comparables a las observadas en
pavos con ayuno controlado (17). El curso clnico de la EC
a menudo se extiende a lo largo de un periodo de 10 a
14 das. Las aves pueden requerir varias semanaspara recu-
perar el peso perdido. En las aves maduras, en particular en
los machos, algunas nunca recuperan el peso de manera
satisfactoria y hay una desigualdad general en la parvada.
Morbilidad y mortalidad
La morbilidad, que se acerca a 100%, con prdida de peso
que depende del grado en el cual las aves dejan de consumir
los alimentos yagua, es tpica de la EC. La prdida por
morbilidad puede ser elevada debido a la prdida de peso,
aves de poco crecimiento e incapacidad de la parvada para
crecer a una velocidad normal. Experimentalmente, las
prdidas en pavipollosjvenes varan de 50 a 100%. En aves
de mayor edad (6 a 8 semanas), la mortalidad puede acer-
carse a 50%. En la EC de ocurrencia natural, las prdidas
varan de 5 a 5~% o de manera ocasional, an ms. En pavos
jvenes (4 a 8 semanas)la mortalidad se puede conservar al
mnimo si se suplementa calor adicional. En pavos en
pastoreo de ocho semanaso mayores, la prdida puede ser
baja, pero depende de condiciones ambientales. En un clima
adverso, las prdidas pueden ser tan altas como de 25 a 50%.
Los polluelos infectadostienen un aumento en el nmero
de bacterias coliformes, clostridios y bacterias no fermen-
tadoras de lactosa (30). Los pavipollos gnotobiticos slo
presentaron un retraso leve de peso, mientras que los con-
vencionales inoculados con filtrados intestinales provenientes
de los gnotobiticos infectados, padecieron una enfermedad
grave. En los gnotobiotes inoculados con filtrados intesti-
nales y bacterias entricas comunes, tambin hubo prdidas
ms intensas que los inoculados slo con filtrado (26).
Lesiones macroscpicas
Estas lesiones se observan de manera principal en las vas
intestinales. El contenido del duodeno, yeyuno y ciego es
acuoso y gaseoso.El duodeno puede encontrarse inflamado,
plido y flcido (figura 27-2). Puedehaber moco gelatinoso y
a vecescilindros. El ciego estdistendido y lleno de contenido
acuosode color amarillo pardo con un olor ftido. Se aprecian
pequeas hemorragias petequiales en la mucosa intestinal.
El msculo de la pechuga suele ser oscuro y deshidra-
tacto, y la canal generalmente est emaciada. De ordinario,
los rganos internos son normales, pero en ocasiones se
observan anormalidades. El pncreas puede tener un aspec-
to yesoso cretceo con mltiples focos blancos. En ocasio-
nes hay depsitos de uratos en los riones y urteres. El bazo
es ms pequeo que lo normal (41).
Histopatologia
Hay exudado de clulas mononucleares intraluminales en
el rea duodenoyeyunal de los pavos infectados de manera
experimental y espontnea (23). Los estudios histopatol-
gicos de pavipollos de 18 das de edad infectados de manera
experimental con preparados de virus ms purificados mos-
traron lo siguiente: a los dos das posinfeccin (Pl), concen-
traciones notables de clulas caliciformes en las puntas de

Figura 27-2. Pavipollo inoculado por va oral con virus de la
enteritis coronaviral del pavo a los siete das de edad, al cual
se le practic61a necropsia a los cuatro das PI. Obsrvese el
duodeno inflamado, plido y flcida.
las vellosidades, clulas epiteliales cbicas sin microvello-
sidades, infiltracin de la lmina propia con clulas mono-
nucleares, y separacin del epitelio de la lmina propia; a
los tres das, casi todas las clulas caliciformes haban
desaparecido y las clulas epiteliales estaban "deslavadas"
(2). Disminuy el dimetro transversal del intestino junto
con una reduccin significativa de la proporcin vellosida-
des a cripta (22). Las lesiones fueron muy caractersticas en
el yeyuno, pero tambin se observaron en duodeno, leon y
ciego. Durante las siguientes dos semanasreaparecieron las
clulas caliciformes, las clulas epiteliales recuperaron sus
microvellosidades y densidad normales, y la infiltracin de
la lmina propia cedi gradualmente. El nmero de clulas
argentafines disminuy de manera gradual hasta el sptimo
da, retornando a lo normal a los 21 das.
La inanicin provoc signos similares y lesiones ma-
croscpicas en las vas intestinales (17), pero no alteraciones
histopatolgicas (2, 14).
La ME de transmisin de pavipollos infectados, corro-
bor los hallazgos histopatolgicos, pero tambin mostr
mitocondras lesionadas, produccin perturbada de mucina
y replicacin viral (3). Las alteraciones ultraestructurales
incluyen un acortamiento notable de las vellosidades, pr-
dida de microvellosidades, descamacin epitelial y hemo-
rragia en yeyuno, leon y ciego (3, 43).
Las alteraciones intestinales de los pavos jvenes in-
fectados, detectadas mediante rastreo con ME, se inician un
da despus de la infeccin, progresan hasta el da tres y
regresan durante los das 4 y 5. A los 10 das PI, los tejidos
fueron similares a aqullos en los testigos. Las diapdesis y
la enteritis catarral presentaron un cuadro notable con el
rastreo con ME en comparacin con las lesiones confusas
que se aprecian con la microscopia lumonisa (22).
En estudios combinados con anticuerpo s fluorescentes
(AF) y transmisin con ME de muestras intestinales secuen-
ciales de embriones de pavo y pavipollos infectados con
TCV (43), se detectaron por primera vez antgenos de
coronavirus a las 12 horas en unas cuantas clulas en la base
Infeccionesentricasvira/es. 705
de las vellosidades. Hacia las 24 horas, las vellosidades
estabanacortadas en grado muy manifiesto y se observaban
clulas inmunofluorescentes a lo largo de la totalidad de las
vellosidades. Para las 120 horas, las vellosidades haban
retornado a lo normal, pero persista fluorescencia especfi-
ca en grupos pequeos de clulas situadas al azar en las
vellosidades y en las criptas hasta las 336 horas posteriores
a la infeccin. Se detectaron partculas de virus de las 24 a
las 96 horas despus de la inoculacin.
Hematologa
Se han descrito las alteraciones hematolgicas en la EC,
pero no son consistentes,excepto para la neutrofilia (23,47).
Diferentes investigadores encontraron tanto linfopenia como
linfocitosis, con o sin monocitosis. Otros cambios en los par-
metros hematolgicos (hipoproteinemia, hopoalbuminemia,
hemoconcentracin) resultaron aparentementepor el ayuno
ms que por la infeccin. En los pavos recuperadosaumentaron
las concentracionesde alfa y garnma globulinas (42).
Inmunidad
Activa
Los pavos que se haban recuperado de la EC experimental,
desafiados de 3 a 4 semanas ms adelante, o despus,
resistieron el desafio (49). Los pavos que sobrevivieron a la
infeccin experimental a los cuatro das de edad y fueron
desafiados a las 11 y 22 semanas no mostraron signos
clnicos. Se observaron lesiones macroscpicas, y las prue-
bas de AF en cortes intestinales tomados a los 3 a 7 das
despus de la infeccin fueron positivas en los grupos con-
trol, pero negativas en los grupos inmunes (42). Las observa-
ciones de campo indicaron que parvadas que se haban
recuperado antes de EC eran resistentes a ataques subse-
cuentes (41). Hubo IgM e IgG en la fase aguda y fraccin de
IgA a los 14 das PI, pero a los 21 slo haba IgG (5).
Las secreciones intestinales y la bilis de las aves afec-
tadas contuvieron IgA secretora contra antgeno coronaviral
por cuando menos seis meses (27). La localizacin tisular
de anticuerpos secretoresen el intestino de aves recuperadas
se demostr por medio de inmunofluorescencia (29).
Las respuestas inmunitarias mediadas por clulas en
pavos infectados con TCV pueden ser importantes para
determinar la inmunidad contra la infeccin (28).
Pasiva
Los pavipollos que recibieron suero de aves recuperadas
subcutneamente y que luego se expusieron a infeccin
experimental no estuvieron protegidos (41). Cuando los pa-
vipollos de parvadas de reproductoras susceptibles y recu-
peradasfueron desafiadoscon filtrados de material intestinal
infectado, tuvieron poca o ninguna proteccin (53).
DIAGNSTICO
En los pavos de cualquier edad, los signos tpicos con
lesiones macroscpicas y microscpicas caractersticas son
706 Enfermedades de las aves
sugestivos de EC, pero no diagnsticos. El material intesti-
nal del intestino delgado, ciego y bolsa de Fabricio puede
pasar a travs de una membrana filtrante de 220 o 300 nm
de porosidad, inyectarse en huevos de pava embrionados
(mayores de 15 das) o en pruebas de infectividad de pavi-
pollos de 1 a 4 das de edad. Lo primero se ha usado para el
cultivo regular de aislamiento de campo (34). Pueden
utilizarse cortes de vas intestinales de casos de campo y
pavipollos y embriones inoculados para la prueba AF di-
recta. Es ms sensible una ELISA de doble anticuerpo que la
microscopia electrnica para detectar coronavirus en el
contenido intestinal proveniente de pavipollos con diarrea (6).
Inmunologa y serologa
Procedimiento de anticuerpos fluorescentes
La prueba de AF directa es sumamente til para detectar
TVC en el epitelio intestinal de 1 a 28 dias despus de la
infeccin de casosde campo, embriones de pavo infectados y
pavipollos. La prueba AF indirecta detectaranticuerposen el
suerodesde9 hastacuandomenos 160diasposterioresa la infec-
cin. Estaspruebaspermiten la deteccin de parvadasclinica-
menteafectadas,recuperadasy portadoras(34,35,36,37).
Neutralizacin del virus
Las pruebas se pueden efectuar con el empleo de ho-
mogeneizado intestinal de embrin de pavo como fuente de
virus, pavipollos de l a 4 diasy la muestrade suerosospechoso.
El virus tiene de ordinario un ttulo de 5log]o dosis infectantes
de pavipollo (DIP)/mL. Las muestrasde suero mezcladasde
pavosrecuperadossuelentenerun indice de neutralizacin(IN)
de 2 a 3 loglo DIP. Las muestrasde suero mezclado de pavos
susceptiblessuelentener un IN de O a Iloglo (42,44).
Microscopia electrnica
El examen del contenido intestinal por medio de ME directa
con tincin negativa, puede proporcionar un diagnstico
preliminar de EC o la identificacin de otros virus entricos.
Muchas veces, se observan partculas semejantes a corona-
virus, supuestamente detritos celulares, en especial cuando
se prepara el intestino total para examen. Esto, junto con la
naturaleza pleomrfica del virus, puede hacer dificil el
reconocimiento morfolgico definitivo del TCY. El corona-
virus se reconoci con facilidad mediante ME directa des-
pus de precipitacin con polietilenglicol que por
ultracentrifugacin (7). La falla en la identificacin de los
coronavirus en la ME no descarta la posibilidad de EC. Debe
hacerse un diagnstico final de EC por medio de procedi-
mientos de AF o NY.
Diagnstico diferencial
En los pavipollos jvenes, la EC debe diferenciarse de la
inanicin; privacin de agua, infecciones intestinales vira-
les, bacterianas y de protozoarios. Las parvadas medicadas
pueden tener candidiasis secundaria. En las aves en creci-
miento inmaduras, se encuentran nmeros crecientes de
tricomonas en el contenido del ciego y del recto. La funcin
que tiene en los brotes naturales no se conoce. Debe elimi-
narse la posibilidad de infecciones inespecficas cono~idas
(Captulo27)
(por ejemp.lo,erisipela,clera aviar e histomoniasis)por
mediode los mtodosdiagnsticosapropiados.
TRATAMIENTO
No se ha encontrado algn rgimen de tratamiento
que sea por completo eficaz para prevenir la EC. Los anti-
biticos y otros frmacos ayudan a reducir la mortalidad,
muy probablemente mediante el control de las infecciones
secundarias. El tratamiento oral individual de pavo con
penicilina, clortetraciclina y oxitetraciclina (38), y el trata-
miento con penicilina, clortetraciclina, oxitetraciclina y es-
treptomicina en los alimentos yagua de bebida fueron
eficaces para reducir las prdidas por mortalidad, pero
tuvieron poco efecto en la morbilidad (39, 40, 41, 51). Tres
nitrofuranos tuvieron valor profilctico en infecciones ex-
perimentales, porque redujeron la mortalidad pero sin efecto
alguno en la morbilidad (54). n EUA estos productos ya
no estn aprobados para utilizarse en aves.
La alimentacin forzada de las aves en condiciones de
laboratorio no produjo efecto benfico (15, 16) como tampoco
el uso de reemplazadorde leche, electrlitos y glucosa (18).
El tratamiento empleado de manera comn en los
brotes incluye:
1. En la caseta de crianza, proporcionar calor adicional
hasta que las aves estn cmodas, luego disminuir la
temperatura de modo gradual al mejorar la parvada. Las
aves en pastoreo necesitan proteccin del clima adverso.
2. Reemplazador de leche de ternera, se usa en mezcla
fresca, todos los das alrededor de 11.3 kg/378 L en agua
de bebida.
3. Se agrega a la suspensin de leche cloruro de potasio
(KCL), 450 g/378 L de agua para beber.
4. Se agregaun antibitico al agua para beber a la concentra-
cin ms alta recomendada.Pueden utilizarse neomicina,
oxitetraciclina, clortetraciclina, estreptomicina, penicilina
o bacitracina.
5. Ya que suele desarrollarse micosis intestinal secundaria
despusde concentraciones altas de antibiticos, se pue-
de proporcionar sultato de cobre en el agua. En el
alimento se puede utilizar micostatina, en caso de que se
encuentre aprobada para este uso.
6. El agua para beber medicada se usa 4 a 5 das, y luego
se administra agua sin tratamiento un da y la medica-
cin se repite 4 a 5 das adicionales. De ordinario, se
necesitan cerca de 10 das antes de que la camada mejore
la ingestin de alimento yagua.
PREVENCiN Y CONTROL
Procedimientos de manejo
La prevencin es el nico medio para lograr el control de la
EC. La industria de pavos de Minnesota elimin la EC

mediante despoblacin controlada y descontaminacin de
las instalaciones de los pavos y reas circundantes con un
periodo de descanso antes de volver a utilizarlos (37).
Las granjas que han tenido parvadas con EC necesitan
despoblarse por completo de todos los pavos y otras aves
domsticas, continuando con limpieza y desinfeccin de las
casetas, equipo y rea alrededor de los edificios perma-
nentes. Un periodo de despoblacin de 3 a 4 semanas es
altamente conveniente antes de restablecer la poblacin, ya
que las heces de las aves portadoras continan siendo la
fuente primaria de infeccin. La muerte del virus en las he-
ces y en la cama probablemente se produce con mayor
rapidez durante el verano que el invierno.
LaEC sepuede introducir en una granja de pavos desde
REFERENCIAS
Infeccionesentricasvira/es. 707
fuentes externas. Las observaciones sealan a los camiones
de procesamiento, carga, equipo y personal que se despla-
za de una granja a otra sin precauciones apropiadas. Tam-
bin pueden estar implicados otros vectores en la transmisin
de infecciones activas a parvadas nuevas en el rea.
Inmunizacin
Los pavos que se recuperan de la EC son inmunes al desafio,
pero continan siendo portadores durante toda la vida. No se
dispone de alguna vacuna autorizada.
Se recomienda un programa de exposicin slo despus
de que los otros mtodos de control han fracasado, y slo en
granjas y en zonas, donde la EC es un problema continuo.
disease in turkey pou]ts and embryos experimentally infected
with bluecomb disease coronavirus. Avian Dis 20:631-640.
15. Duke, G.E., H.E. Dziuk, O.A. Evanson, and D.E. Nelson.
1970. Food metabolizability in normal and bluecomb diseased
turkeys. Poult Sci 49:1037-]042.
16. Dziuk, H.E., G.E. Duke, O.A. Evanson, D.E. Nelson, and
P.N. Schultz. 1969. Force-feeding turkeys during bluecomb
disease. Poult Sci 48:843-846.
17. Dziuk, H.E.,O.A. Evanson, and C.T. Larsen.1969. Physi-
ologic effects of fasting and bluecomb in turkeys. Am J Vet
Res 30:1045-]056.
18. Dziuk, H.E., G.E. Duke, and O.A. Evanson. 1970. Milk
replacer, electrolytes, and glucose for treating bluecomb in
turkeys. Pou]t Sci 49:226-229.
19. Ferguson, A.E. 1961. Bluecomb-transmissible enteritis in
turkeys. Can Pult Rev 85:74-76.
20. Frank, R.K., and J. W. Carpenter.1992. Coronaviral enteri-
tis in an ostrich (Struthio camelus) chick. J ZooWildl Med
23:]03-107.
21. Fujisaki, Y., H. Kawamura, and D.P. Anderson. 1969.
Reoviruses isolated from turkeys with bluecomb. Am J Vet
Res 30:]035-1043.
22. Gonder, E., 8.L. Patel, and 8.S. Pomeroy. 1976. Scanning
electron, light, and immunofluorescent microscopy of coro-
naviral enteritis of turkeys (bluecomb). Am J Vet Res
37:]435-]439.
23. Hilton, F.E.1954. The pathology ofbluecomb ofturkeys. MS
thesis. University of Minnesota, Minneapolis-St. Paul.
24. Hofstad, M.S., N. Adams, and M.L. Frey. 1969. Studies of
filterable agent associated with infectious enteritis (blue-
comb) ofturkeys. Avian Dis ]3:386-393.
25. Kennedy, M.A., and K.A. 8renneman. 1995. Enteritis as-
sociated with a coronavirus-like agent in a rhea (Rhea ameri-
cana) chick. J Avian Med Surg 9:138-140.
26. Larsen, C. T. 1979. The etiology of bluecomb disease of
turkeys. PhD thesis. University of Minnesota, Minneapolis-
StoPaul.
27. Nagaraja, K. V., and 8.S. Pomeroy. 1978. Secretory antibod-
esagainst turkey coronaviral enteritis. Am J Vet Res 39: 1463-
]465.
28. Nagaraja, K.V., and 8.S. Pomeroy. 1980. Cell-mediated
immunity against turkey coronaviral enteritis (bluecomb).
Am J Vet Res 41:915-917.
29. Nagaraja, K. V., and 8.S. Pomeroy. 1980. Immunofluores-
cent studies on localization of secretory immunog]obu]ins in
fue intestines of turkeys recovered from turkey coronaviral
enteritis. Am J Vet Res 4] :1283-]284.
708 . Enfermedades de las aves
30. Naqi, S.A., C.F. Hall, and D.H. Lewis. 1971. The intestinal
microflora of turkeys: Comparison of apparently healthy and
bluecomb-infected turkey poults. Avian Dis 15:14-21.
31. Naqi, S.A., B. Panigrahy, and C.F. Hall. 1972. Bursa of
Fabricius, a source of bluecomb infectious agent. Avian Dis
16:937-939.
32. Naqi, S.A., B. Panigrahy, and C.F. Hall. 1975. Purification
and concentration of viruses associated with transmissible
(coronaviral) enteritis of turkeys (bluecomb). Am J Vet Res
36:548-552.
33. Panigrahy, B., S.A. Naqi, aud C.F. Hall. 1973. Isolation and
characterization of viruses associated with transmissible en-
teritis (bluecomb) ofturkeys. Avian Dis 17:430-438.
34. Patel, B.L. 1975. Studies on immunofluorescent techniques for
fue diagnosis ofturkey bluecomb disease(coronaviral enteritis).
MS thesis. University ofMinnesota, Minneapolis-St. Paul.
35. Patel, B.L., D.R. Deshmukh, and B.S. Pomeroy. 1975.
Fluorescent antibody test for rapid diagnosis of coronaviral
enteritis ofturkeys (bluecomb). Am J Vet Res 36:1265-1267.
36. Patel, B.L., B.S. Pomeroy, E. Gonder, and C.E. Cronkite.
1976. Indirect fluorescent antibody test for fue diagnosis of
coronaviral enteritis of turkeys (bluecomb). Am J Vet Res
37: 1111-1112.
37. Patel, B.L., E. Gonder, and B.S. Pomeroy.1977. Detection
of turkey coronaviral enteritis (bluecomb) in field epiorni-
thics, using the direct and indirect fluorescent antibody tests.
AmJVetRes38:1407-1411.
38. Peterson, E.H., and T.A. Hymas. 1951. Antibiotics in fue
treatment ofunfamiliar turkey disease. Poult Sci 30:466-468.
39. Pomeroy, B.S. 1956. High level use of antibiotics. Proc 1st
Int Conf Antibiot Agric. Natl Acad Sci Res Counc Pub 397,
pp. 56-57.
40. Pomeroy, B.S. 1956. Use offurazolidone and antibiotics in
bluecomb disease of turkeys. Proc 1st Natl Symp Nitrofurans
Agric. Michigan State University. East Lansing, MI, pp. 75-78.
41. Pomeroy, B.S., and J.M. Sieburth.1953. Bluecomb diseaseof
turkeys. Proc 90th Annu Meet Am Vet Med Assoc, pp. 321-328.
42. Pomeroy, B.S. C. T. Larsen, D.R. Deshmukh, and B.L.
Patel.1975. Immunity to transmissible (coronaviral) enteritis
ofturkeys (bluecomb). Am J Vet Res 36:553-555.
43. Pomeroy, K.A., B.L. Patel, C. T. Larsen, and B.S. Pomeroy.
1978. Combined immunofluorescence and transmission elec-
tron microscopic studies ofsequential intestinal samples from
turkey embryos and poults infected with turkey enteritis coro-
navirus. Am J Vet Res 39:1348-1354.
44. Reynolds, D., and Pomeroy, B.S. 1989. Enteritic viruses. In
H.G. Purchase, L.H. Arp, C.H. Domermuth, and J.E. Pearson
INTRODUCCiN
En la actualidad se ha establecido a los rotavirus como una
causa importante de enteritis y diarrea en una gama am-
plia de especies de mamferos, incluyendo al ser humano
(70). La infeccin por rotavirus en especies aviares fue
comunicada por primera vez en 1977 por Bergeland y colabo-
radores (5), quienes encontraron partculas morfol.ttica-
(Captulo27)
(eds.). Isolation and Identification of Avian Pathogens.
American Association of A vian Pathologists, Kennett Square,
PA. pp. 128-134.
45. Ritchie, A.E., D.R. Deshmukh, C.T. Larsen, and 8.S.
Pomeroy. 1973. Electron microscopy of coronavirus-like
particles characteristic ofturkey bluecomb disease. Avian Ois
17:546-558.
46. Rodgers, S.J., S.L. Vanhooser, R.D. Welsh, and T.G. Silk-
wood. 1994. Preliminary studies of primary ostrich fi-
broblasts for the isolation of ratite viruses. Avian Ois 38:
866-872.
47. Schultz, P.N., D.E. Nelson, H.E. Dziuk, G.E. Duke, and
C.T. Larsen. 1970. Hemic studies in normal and bluecomb
diseased turkeys. Poult Sci 49: 136-145.
48. Sharma, T.S.1968. Characterization and comparative studies
of vibrios associated with bluecomb disease (transmissible
enteritis) of turkeys. PhO thesis. University of Minnesota,
Minneapolis-St. Paul.
49. Sieburth, J.M. 1954. Bluecomb disease ofturkeys. Antibi-
otic prophylactic and etiology. PhO thesis. University of
Minnesota, Minneapolis-St. Paul.
50. Sieburth, J.M., and E.P. Johnson. 1957. Transmissible en-
teritis of turkeys (bluecomb disease). l. Preliminary studies.
Poult Sci 36:256-26 l.
51. Sieburth, J.M., and 8.S. Pomeroy. 1956. Bluecomb disease
of turkeys. 11.Antibiotic treatment of poults. J Am Vet Med
Assoc 128:509-513.
52. Truscott, R.8.1968. Transmissible enteritis ofturkeys-dis-
ease reproduction. Avian Ois 12:239-245.
53. Tumlin, J. T., and 8.S. Pomeroy. 1958. Bluecomb disease of
turkeys. V. Preliminary studies on parental immunity and
serum neutralization. Am J Vet Res 19:725-728.
54. Tumlin, J.T., and 8.S. Pomeroy. 1958. The prophylactic
eftect ofnitrofurans in feed on bluecomb disease,mortality, and
weight gains in day-old poults. Proc 2nd Nat Symp Nitrofurans
Agric., The University ofGeorgia, Athens, GA, p. 144.
55. Tumlin, J.T., 8.S. pomeroy, and R.K. Lindoer. 1957.
Bluecomb disease of turkeys. IV. Oemonstration of a filter-
able agent. J Am Vet Med Assoc 130:360-365.
56. Wooley, R.E. 1973. Serological comparison of fue Georgia
and Minnesota strains of infectious enteritis in turkeys. Avian
Ois 17:150-154.
57. Wooley, R.E., T.A. Dees, A.S. Cromack, and J.8.
Gratzek. 1972. Infectious enteritis of turkeys: Charac-
terization oftwo reoviruses isolated by sucrose density gra-
dient centrifugation from turkeys with infectious enteritis.
Am J Vet Res 33:157-164.
MS. McNu/ty
mente inriistinguibles de rotavirus en el contenido intes-
tinal de pavipollos con evacuaciones acuosas y aumento
en la mortalidad. Desde entonces, se ha vuelto apa-
rente que los rotavirus infectan a mltiples especiesde aves
domsticas.
Como sucede con los mamferos, la infeccin por
rotavirus en especies aviares muchas veces se vincula con
brotes de diarrea. La importancia econmica de la enteritis
rotaviral en la industria avcola an no se define. Dero Dor
 Infeccionesentricasvira/es. 709

analoga con la situacin en los mamferos, es probable que aviar grupo A con densidades de 1.347 y de 1.365 gimL,
sea significativa. Algunos rotavirus de mamferos tienen respectivamente (12). Hay desacuerdo acerca del arreglo
capacidad limitada para infectar a otras especies de mam- preciso de los capsmeros en los rotavirus. Se han sugeri-
feros, y los rotavirus de pavos y faisanes pueden infectar do modelos que comprenden un arreglo icosahdrico de 32
pollos (74). Existe un informe del aislamiento de un rotavi- (49), 180(60),320(13)y 132(55)capsmerosenlacubierta
rus grupo A similar a las aves proveniente de un becerro con interior de la cpside.
diarrea (9); sin embargo, tal vez resulte poco frecuente la
transmisin interespecie de rotavirus entre aves y mamfe- Composicin quimica
ros y viceversa.
En esta seccin, el trmino rotavirus abarca aquellos Como sus contrapartes de los mamferos, los rotavirus
virus descritos como rotavirus atpicos y virus similares a aviares poseen un genoma de RNA de tira doble constituido
los rotavirus. por 11 segmentos que van desde 0.2 x 106 a 2.1 x 106 en
peso molecular(I,4, 11, 16, 17, 18, 19,31,37,39,43,56,68,
69,73).
Se detectaron 10 polipptidos virales principales
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN en clulas MA 104 infectadas con un rotavirus de pavo.
Tres polipptidos,designadoscomo VPI, VP2, y VP6, con
pesos moleculares aproximados de 125, 100 Y 45 kD, se
La enteritis por rotavirus se ha descrito en pavipollos en el
Reino Unido (22,33,34), EUA (5, 11,56,73) Y Francia (2).
El aislamiento de rotavirus a partir de, o la deteccin de, en
heces de pollo se ha documentado en Argentina (4), Blgica
(41), Brasil (1), Reino Unido (34, 36, 37), EUA (73) y la
antigua Unin Sovitica (3). Se ha informado deanticuerpos
rotavirales en pollos de Japn (57), patos en el Reino Unido
(34) y palomas en Blgica (72). El rotavirus se detect en
heces de gallinas de Guinea con enteritis transmisible en
Italia, pero es incierta la funcin etiolgica que tiene (50).
Se han hallado rotavirus en heces de polluelos de faisn
enfermos en Italia (14), el RU(16, 17) Y EUA (53, 73)y se
aislaron de heces de patos (61,71) Y pichones (19, 43)
en Japn y el Reino Unido. Se aisl un rotavirus mortal en
embrin de pollo del hgado y del intestino delgado de
un periquito en Inglaterra (18). Esta evidencia sugiere
que los rotavirus tienen una distribucin mundial en una
amplia variedad de especies aviares.

. ETIOLOGA
Clasificacin
Los rotavirus se clasifican como un gneroen la familia
Reoviridae.

Morfologa
Las partculas intactas de rotavirus tienen una cpside de
doble cubierta y miden alrededor de 70 nm de dimetro.
Se han descrito como similares a los reovirus, pero pueden
distinguirse de ellos por su borde exterior liso ms clara-
mente definido (figura 27-3). La cubierta exterior de la
cpside puede perderse produciendo partculas de cubierta
simple no infectantes o de poca infectividad (7) que semejan
orbivirus y son cerca de 10 nm menores que los viriones
intactos (figura 27-3). Las partculas de virus de pavo de Figura 27-3. Partculas de rotavrus en heces de pollos que
muestran partculas intactas con bordes exteriores lisos y
cubierta doble y simple tienen densidades en cloruro de ce-
partculas con bordes cerrados (flechas), que carecen de
sio de 1.34 y 1.36 g/mL respectivamente (29). Se inform
cubierta exterior de cpside. B. Reovirus aislados de heces
que las partculas de rotavirus grupo D de cascarn doble y de gallina de Guinea. Se pueden diferenciar las partculas in-
sencillo, originarias de un faisn, eran mayores a 80 nm tactas de rotavirus y reovrus por el margen exterior ms
y 70 nm, respectivamente, que aqullas de un rotavirus diferencado, liso del rotavirus. Tincin, metlamina tungstato.
710 . Enfermedades de las aves (Captulo27)

relacionaron con lacpside interior. Los polipptidos VP3,
VP4, VP5 y VP7, con pesos moleculares de 90,88,54 a 55
y 37 kD formaron parte de la cubierta exterior del cpside.
El polipptido de 37 kD era glucosilado, y los dos polipp-
tidos no estructurales (30 y 28 kD) tambin se identificaron
como glucoproteinas (28).
Replicacin viral
La morfognesis de los rotavirus de pavo y pollo se ha
investigado mediante cortes delgados con ME (31, 37).
La replicacin del virus se efecta en el citoplasma. Tanto
en los cultivos celulares como in vivo, las porciones centra-
les del virus estn constituidas por matrices granulosas
de material precursorviral (viroplasma), que est libre en
el citoplasma. Las partculas de virus en desarrollo son
liberadas hacia el interior de la cisterna dilatada del retculo
endoplsmico rugoso. Algunas partculas se presentan
como gemaciones a travs de reas libres de ribosomas del
retculo endoplsmico, adquiriendo una envoltura durante
el proceso (figura 27-4). El virus es liberado por medio de
lisis celular.
Resistencia a sustancias quimicas
y agentes fsicos
Hay poca informacin publicada respecto a la resistencia de
los rotavirus aviares a las sustancias qumicas y a la inacti-
vacin flsica. Dos aislamientos de rotavirus de pavo resul-
taron estables al tratamiento con cloroformo durante 30 mi-
nutos y a pH 3 durante dos horas. El calentamiento a 56 C
durante 30 minutos disminuy la infectividad de ambos
virus 100 veces, tanto en presencia como en ausencia de
iones magnesio (29). De manera parecida, un rotavirus de
paloma fue estable al tratamiento con ter, cloroformo y
desoxicolato de sodio (43).
Clasificacin de la cepa
La gran mayora de los rotavirus de los mamferos compar-
ten un antigeno de grupo. stos se han denominado rotavi-
rus tipo A o convencionales para diferenciarlos de los
llamados rotavirus atipicos, que no tienen este antigeno.
Los rotavirus atipicos se han dividido adems en grupos B,
C, O y E con base en la posesin de antigenos de grupo
distintos y por anlisis terminal de huellas digitales del RNA
viral (51, 52).
Algunos rotavirus aviares muestran relaciones antig-
nicas con rotavirus de mamferos del grupo A, mediante
inmunotluorescencia cruzada con el uso de antisuero hiper-
inmunitario o de convaleciente (34, 36, 65, 73). Los rotavi-
rus aviares relacionados de manera antignica con los
rotavirus del grupo A de los mamferos, se conocen como
rotavirus aviares del grupo A.
Originalmente se supuso que esta relacin se produ-
cia al compartir el antigeno de grupo A del rotavirus de
mamfero, pero trabajos ms recientes,con el uso de anticuer-
pos monoclonales, sugieren cierta relacin ms compleja.

Figura 27-4. Micrografa electrnica de cultivo de clula del hgado de embrin del pollo 48 horas despus de infeccin con
rotavirus de pavo. Se ve parte de citoplasma de una clula infectada, con viroplasma (Vp) que contiene porciones centrales
del virus y partculas de vrus que ganan envolturas por gemacin (flechas pequeas) del retculo endoplsmico rugoso y
material de inclusin del tipo 2. Tambin hay partculas de virus no envueltas (flechas grandes).
 Infeccionesentricasvira/es. 711

Algunos anticuerpos monoclonales especficos para el rota- sis RNA derotavirus de pavo y pollo (68) (figura 27-5). Los
virus aviar VP6 del grupo A (la principal protena de cpside rotavirus pertenecientes a los electroferogrupos 1, 2, 3 Y 4
interna del virus) reaccionan con todos los rotavirus fueron detectados en pollos, mientras que los electrofero-
de mamferos y aviares del grupo A, mientras que otros slo grupos 1, 2, 3 Y 5 se encontraron en pavos.
reconocen a los rotavirus aviares del grupo A (25, 44). Es interesante sealar que se encontr que cuatro ais-
De manera inversa, otros anticuerpos monoclonales que lamientos representativos, cada uno perteneciente a electro-
reconocen rotavirus de mamferos del grupo A, no recono- ferogrupos de pollo distintos, tambin pertenecan a distinto
cen a los rotavirus aviares del grupo A (15, 23). De este serogrupo (40). Adems, rotavirus del grupo D de pollos y
modo, parece que existen epitopes en VP6 de rotavirus faisanesde EUA tienen un patrn de migracin de segmentos
aviares grupo A y de mamfero, que son diferentes del de RNA similar al rotavirus de pollo del grupo D (12, 37,
,determinante antignico comn a todos los rotavirus de ma- 40,66,68). Esto sugiere que el agrupamiento electrofortico
mferos del grupo A. Los rotavirus de mamferos del grupo puede ser un indicador til de diferencias del grupo antig-
A se pueden clasificar de manera adicional en subgrupos. nico. Ser interesante ver si los virus de pavo de EUA con
La evidencia inicial sugiri que los rotavirus aviares del perfiles de genomas similares a los del electroferogrupo 3
grupo A no pertenecan al subgrupo de rotavirus de mam- (26, 66), o sea, los rotavirus atpicos, estn vinculados
feros (15, 23, 25, 63), pero investigaciones recientes de- antignicamente con los rotavirus de pollo del RU con
muestran que los rotavirus aviares de palomas, pavos y perfiles similares.
pollos reaccionan con los anticuerpos monoclonales del En cada electroferogrupo se describieron varia-
grupo A especificos para el subgrupo 1, los cuales detectan ciones menores en rotavirus de pavo y pollo del RU, deno-
a antgenos de rotavirus de mamfero similares (44). minados electroferotipos (68). Se han descrito tambn
Adems de los rotavirus aviares del grupo A, se han variaciones semejantes en rotavirus de pavo en EUA
identificado en pollos otros tres serogrupos antignicamente (26, 67). Dichas variaciones pueden ser de utilidad para
diferentes de rotavirus (40). El virus prototipo de uno de es- clasificar cepasde rotavirus, aunque las diferencias electrofo-
tos grupos, el aislamiento 132 de pollo, se ha clasificado rticas menores no necesariamente implican diferencias se-
como un rotavirus del grupo D (52). Hasta el momento, slo rotpicas (29).
se han descrito rotavirus del grupo D en especies aviares. Algunos rotavirus aviares del grupo A y D aglutinan
Los virus similares a rotavirus de los pavos (56, 65, 66), una variedad de eritrocitos aviares y mamferos (12, 20, 29,
estn vinculados antignicamente por inmunofluorescencia 43). Las pruebas de hemaglutinacin y de inhibicin de la
cruzada con el aislamiento de rotavirus 132 del pollo (32) y
tambin deben clasificarse como rotavirus del grupo D.
De manera similar, tambin se ha clasificado a un virus de
faisanes semejante a los rotavirus como un rotavirus
del grupo D (12). La relacin antignica de los otros dos
serogrupos de pollo con los grupos B, C y E de los mam-
feros an no se investiga. Es posible que representen dos
grupos nuevos. Se ha identificado en pavos en EUA (66) un
serogrupo aviar antignicamente distinto de los grupos A y
D Y se le ha designado como rotavirus atpico.
Hay informacin limitada de los antgenos aviares de
tipo rotavirus. Con el uso de pruebas de neutralizacin
de foco fluorescente, se han reconocido tres serotipos en un
conjunto de aislamientos de rotavirus de grupo A aviario en
6 pavos y 2 pollos (36). Sin embargo, con el empleo de una
prueba de reduccin de placa ms sensible, dos de los virus
clasificados como serotipos distintos tenan una relacin
primaria de cepa (23). Considerando la diversidad serotpica
de los rotavirus del grupo A de mamferos (8, 23), se anticipa
que se identificar entre los rotavirus aviares una diversidad
similar de serotipos.
El anlisis del patrn de migracin de los segmentos
del genoma, en particular el segmento 5; el triplete consti-
tuido por los segmentos 7, 8 Y 9, Y el doblete de los
segmentos 10 Y 11, despus de la electroforesis con gel de
poliacrilamida, ha sido en extremo til, tanto en la caracte-
rizacin preliminar de los rotavirus aviares como en la
investigacin de su epidemiologa. Una ventaja importante Figura 27-5. Perfiles de genoma despus de electroforesis
de esta tcnica es que no requiere aislamiento ni propaga- de RNA de rotavirus en gel de poliacrilamida a 5%, que
cin del virus en cultivos celulares, sino que puede efectuar- muestran perfiles tpicos de electroferogrupos aviares 1 (l-
se en virus en contenido intestinal o heces. Se reconocieron nea b), 2 (lnea c), 3 (lnea d), 4 (Iinea f), y 5 (lnea e). Los
cinco tipos principales de perfiles de RNA, denominados segmentos del genoma estn numerados 1 a 11; + indica
electroferogrupos cuando se sometieron a electrofore- bandas contaminantes no identificadas. (Avian Pathol.)
7J2 . Enfermedades de las aves
hemaglutinacintambin puedenconstituir medios para
clasificacinde cepas.
Sistemas de husped de laboratorio
Los aislamientos de rotavirus de pavo y pollo se efectuaron
por primera vez en cultivos de clulas de rin de pollo pri-
marias o de hgado de embrin de pollo (34, 36, 37). Desde
entonces, se han aislado rotavirus de pollos, pavos, faisanes
(73) y patos (61) en clulas de rin de pollo. Aunque un
virus de pollos creci mejor en clulas de rin de pollo que
en una lnea continua de clulas renales de mono rhesus
fetal (MA 104) (45), el aislamiento primario de rotavirus de
pavo (27, 65), faisanes (14) y paloma (43) se logr en una
lnea continua de clulas MA 104. El aislamiento de paloma
tambin replic a un ttulo ms elevado en clulas MDBK la supervivencia de los rotavirus aviares en las heces, pero
que en cultivos celulares de rin de embrin de pollo (43).
Algunos rotavirus del grupo A tienen la capacidad de infec-
tar tanto a linfocitos esplnicosaviaresno estimuladoscomo a
lneas celulares linfoblastoides aviares transformadas (58).
La propagacin seriada de rotavirus en cultivo celular
suele requerir tratamiento con tripsina del inculo viral.
La mayor parte de los aislamientos no son citopticos du-
rante el aislamiento primario; se requieren varios pasajesen
cultivos celulares antes de que se aprecie un efecto citoptico.
Con excepcin del aislado de rotavirus 132 de pollo (37),
los rotavirus aislados hasta la fecha de cultivos celulares han
correspondido todos a rotavirus aviares del grupo A.
Un rotavirus de periquitos fue mortal para embriones
de pollo despus de la inoculacin en el saco vitelino. El
pase del virus en embriones de 6 a 8 das de edad provoc
muerte 4 a 6 das despus de la inoculacin (18). De modo
similar, se inocularon rotavirus del grupo A de pavipollos en
embriones de pollo despus de la inoculacin en el saco
vitelino. Los embriones muertos se encontraron hemo-
rrgicos y con crecimiento deficiente sin alguna otra lesin
visible (11). Hasta el momento, no hay informacin referen-
te a la replicacin de otros rotavirus aviares en embriones.
Los informes acerca de propagaciones experimentales
de rotavirus aviares en sus huspedes naturales son mlti-
ples (42,38,50,74,75,76,77). Algunos rotavirus aviaresdel
grupo A tambin tienen la capacidadde infectar otras especies
de aves distintas a sus huspedesnaturales (73, 74, 75, 77).
. PATOGNESISy EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
Como se exponeantes,los pavos,pollos, faisanes,patos,
gallinas de Guinea, palomas y periquitos se infectan de
manera natural con rotavirus, y algunos se han infectado
experimentalmente. La mayor parte de las infecciones que
se originan de manera natural en pavos, pollos, faisanes y
patos afectan aves menores de seis semanasde edad. Para-
djicamente, los pollos mayores (56 a 119 das) y pavos
(112 das) fueron ms susceptibles a la infeccin experimen-
tal que las aves durante las primeras semanas de vida (74,
76). Aunque esta observacin es interesante, lo referente a
la situacin en campo es cuestionable, ya que la evidencia
disponible indica que la mayor parte de los pavos y de los
(Captulo27)
pollos se habrn infectado, y se supone habrn desarrollado
bastante inmunidad antes de esa edad. Sin embargo, la falta
de resistencia a la infeccin con relacin a la edad se ilustra
en un brote de diarrea relacionado con infeccin por rotavi-
rus en gallinas ponedoras comerciales entre 32 y 92 semanas
de edad (24).
Estudios longitudinales han demostrado parvadas de
pollos asaderosy de pavos que experimentan muchas veces
infecciones simultneas o secuenciales con distintos elec-
troferogrupos de rotavirus (4O, 54, 64, 68).
Transmisin, portadores y vectores
Los rotavirus son excretados en las heces en cantidades
abundantes (76). No se dispone de informacin referente a
por extrapoblacin a partir de los mamferos, es probable
que seapersistente la contaminacin ambiental. La transmi-
sin horizontal se ocasiona con rapidez entre aves con
contacto directo e indirecto. No se ha demostrado la trans-
misin de rotavirus por el huevo, pero la deteccin de
rotavirus en pavipollos de tres das de edad, hizo surgir la
especulacin de que la transmisin se origina ya sea dentro
o sobre el huevo (64). No hay evidencia de un estado de
portador en aves o vectores biolgicos.
Periodo de incubacin, signos, morbilidad
y mortalidad
El periodo de incubacin es breve. En pavos infectados de
manera experimental, se pasaron las evacuaciones acuosas
de 2 a 5 das despus de la infeccin. Las lesiones macros-
cpicas en este momento estuvieron constituidas por pali-
dez de las vas intestinales y ciego distendido con contenido
lquido. La infeccin por rotavirus caus deterioro signifi-
cativo en la absorcin de D-xilosa a partir de las vas
intestinales a los 2y 4 das posteriores a la infeccin (75).
Despus de la infeccin experimental en pollos, se observa-
ron signos clnicos leves (38) o no hubo signo alguno (42,
74). Cuando se originaron signos, su inicio coincidi con el
momento de mxima excrecin de virus hacia los tres das
posteriores a la infeccin. Las aves pasaron mayores canti-
dades de evacuaciones cecales y a la necropsia, los ciegos
estaban distendidos de manera anormal con lquido y
gas (38). No hubo mortalidad en pavos y pollos infectados
experimentalmente. Las gallinas ponedoras infectadas de
manera experimental con rotavirus mostraron un descenso
en la produccin de huevo de 4 a 9 das despus de la
infeccin (76). Se detectaron rotavirus en las heces de pollos
y pavos infectados de modo experimental desde las 24 horas
posteriores a la infeccin, y en algunas aves, la excrecin
perdur por ms de 16 das (38, 74, 75, 76).
En condiciones de campo, los signos clnicos relacio-
nados con la infeccin por rotavirus en pollo de engorda han
variado desde infecciones subclnicas hasta brotes de dia-
rrea lo suficientemente intensa para llamar la atencin hacia
la cama, con su deshidratacin relacionada, ganancia de
peso deficiente y aumento en la mortalidad (1, 4, 34, 36).
En los pavipollos tambin se han observado variaciones en
la intensidad de los signos clnicos, incluyendo una diarrea
muy leve durante la primera semana de vida, que slo

ocasion mortalidad en casos de picoteo de la cloaca (22);
una enfermedad ms grave en pavipollos de 12 a 21 das de
edad, caracterizada por inquietud, ingestin de cama y heces
acuosas con mortalidad entre 4 y 7% (5); Y diarrea profusa
en pavipollos de 2 a 5 semanas de edad con las aves
aglomerndose, mortalidades por sofocacin y falta de cre-
cimiento de los supervivientes (33). En otros brotes, los
signos predominantes han sido diarrea y cama hmeda.
Los polluelos de faisn de 2 a 3 semanas de edad en
EUA tuvieron diarrea y aumento de mortalidad vinculados
con infeccin por rotavirus (53). En el RU la infeccin por
rotavirus se relacion con falta de crecimiento y aumento
en la mortalidad de polluelos de faisn durante la primera
semana de vida (16, 17). Seis de 20 faisanes de 2 das
de edad, inoculados con contenido intestinal que contena
rotavirus de casos de desarrollo natural, murieron 5 a 6
das despus de la infeccin. A la necropsia, el ciego esta-
ba distendido con material espumoso de color ocre. Haba
hemorragias en las paredes cecales de varios polluelos y el
contenido intestinal era lquido (17). En Italia, faisanes
entre 6 y 40 das de edad. mostraron depresin, alas ca-
das, diarrea acuosa amarillenta y deshidratacin; la mor-
talidad fue de 20 a 30% (14). La diarrea, la letargia y la
prdida del apetito se relacionaron con infeccin por rota-
virus en palomas de carrera de 3 a 4 meses de edad en el
Reino Unido (19).
Las variaciones en intensidad de los signos clnicos
relacionados con las infecciones por rotavirus pueden de-
berse a diferencias genuinas en la virulencia de las cepas de
rotavirus aviares, como se ha observado para el rotavirus
bovino (6, 10) o interaccin del rotavirus con otros factores,
tales como otros agentes infecciosos (21) de estrs am-
biental o ambas cosas.
La morbilidad es elevada. La mayor parte de las mues-
tras fecales que se toman al azar de aves en las parvadas
afectadas contendr rotavirus.
Lesiones macroscpicas
El hallazgo ms frecuente a la necropsia es la presencia de
cantidades anormales de lquido y gas en las vas intestinales
y en el ciego. Los hallazgos secundarios incluyen deshidra-
tacin, cloacas inflamadas, anemia ocasionada por picoteo
de cloaca, material de cama en la molleja e inflamacin y
formacin de costras con las heces en las superficies plan-
tares de las patas (5, 22, 36, 38).
Histopatologa
Los estudios de inmunofluorescencia (IF), con el uso de
pollos y pavos infectados de manera experimental con
rotavirus, han demostrado que el principal sitio de la repli-
cacin viral es el citoplasma de las clulas epiteliales ab-
sorbentes de las vellosidades maduras en el intestino
delgado. Las clulas infectadas fueron ms abundantes en
el tercio distal de las vellosidades (figura 27-6). Asimismo,
se detectaron unas cuantes clulas infectadas en el epitelio
del colon, ciego y lmina propia de algunas vellosidades.
No se observ IF en el proventrculo, molleja, bazo, hgado
o rin (38, 42, 74, 75, 76). Dentro del intestino delgado,
distintas cepas de rotavirus pueden preferir zonas espe-
Infeccionesentricasvira/es. 713
cificas. Un rotavirus del grupo A prolifer mejor en el
duodeno, mientras que un rotavirus del grupo O prefiri
al yeyuno y allleon (38). En general, las infecciones expe-
rimentales con el uso de pollos y pavos de distintas edades
mostraron aumento creciente en el antigeno viral sintetizado
en aves de mayor edad (76).
Las lesiones histopatolgicas en pavos infectados de
manera experimental estuvieron constituidas por la vacuo-
lacin basal de enterocitos, separacin de los enterocitos de
la lmina propia con descamacin subsecuente, atrofia ve-
llosa y agrandamiento de la lmina propia, festoneamiento
de la superficie vellosa, fusin de vellosidades e infiltracin
leucoctica de la lmina propia. En general, las longitudes
medias de las vellosidades fueron menores y mayo-
res las profundidades de las criptas despus de la infeccin
experimental, producindose como resultado un decremen-
to significativo de la proporcin vellosidades a cripta (21,
59,77). En pollos infectados de modo experimental, slo se
encontr infiltracin leucoctica mnima de la lmina propia
(77). Sin embargo, tambin se ha descrito en pollos infecta-
dos experimentalmente atrofia moderada de vellosidades, de
manera principal en ellleon (42). Las alteraciones observa-
das en pavos SPR infectados de modo experimental en este
laboratorio se muestran en la figura 27-7.
No se han manifestado cambios histopatolgicos en
pavipollos con infeccin por rotavirus adquirida de manera
natural (22). Sin embargo, tambin se han comunicado
degeneracin e inflamacin de vellosidades del duodeno
y del yeyuno en pavipollos con enteritis rotaviral (5). No se
hallaron lesiones en el Ileon, ciego, colon, cloaca y otros
rganos.
Para la infeccin por rotavirus no resultan patognom-
nicas las lesiones macroscpicas ni microscpicas.
Figura 27-6. Tincin inmunofluorescente del duodeno de
pollos libres de patgenos especficos infectados con rotavi-
rus a los 14 dias de edad y sacrificados tres das despus
de la infeccin; el antigeno de rotavirus se ve en las clulas
epiteliales vellosas. (Avian Pathol.)
714 . Erifermedades de las aves
Inmunidad
Los pollos y pavos inoculados por va oral con rotavirus
mostraron respuestas de anticuerpos sricos tan tempra-
namente como a los 4 a 6 das posteriores a la infeccin,
medidos por IF indirecta. En general, las aves de mayor edad
desarrollaron ttulos ms elevados de anticuerpos y respon-
dieron con ms facilidad que las aves ms jvenes (74, 75,
76). Poco se sabe acerca del desarrollo o duracin de la
inmunidad a los rotavirus despus de la infeccin de
las aves. Mediante ELISA especfica de tipo de inmunoglo-
bulina (48) para vigilar las respuestas de anticuerpos en
pollos infectados de manera experimental con rotavirus
grupo A, se detectaron en el suero IgM, IgG e 19A espec-
ficas de rotavirus mientras que la respuesta intestinal de
anticuerpos consisti casi por completo de 19A. Pollos
bursectomizadosserecuperaronde la infeccin y desarrollaron
resistencia a un desafio homotpico subsecuentede manera
ms lenta que los pollitos intactos (46), indicando que la res-
puestade IgA intestinal no es el nico mediador de recupera-
cin de la infeccin y del desarrollo de resistencia a la
reinfeccin, sino que participa de maneraparcial. En leucocitos
intraepiteliales de pollito en contra de clulas blanco infec-
tadas con rotavirus, se ha demostrado actividad de clulas
asesinasnaturales, y se ha sug,..;ridoque sta podra ser una
importante respuestainmunitaria in vivo (47). Los anticuerpos
contra rotavirus derivados de la madre se transfieren de
Figura 27-7. Duodenos de pavipollos SPF. A. Vellosldades normales de un pavipollo testigo no infectado a los 10 dras de
edad. B. Vellosidades de un pavipollo de 10 das infectado con Tu-2 a los 7 das de edad. Obsrvese la notable hipercelularidad
en la lmina propia, ondeo de la parte vellosa y vacuolizacn nasal de las clulas epiteliales en las puntas (flechas), H y E
barra = 0.1 mm. (Yason y Schat.) (Avian Pathol.)
(Captulo27)
manera pasiva hacia el embrin del ave a travs de la yema
del huevo. Estos anticuerpos declinan de ttulo de modo
progresivo y no son detectables a las 3 a 4 semanasde edad
(32,75). La presencia de anticuerpos maternosno tuvo efecto
aparenteen la susceptibilidad de los pollos y los pavos a la
infeccin experimental por rotavirus (42, 75). Sin embargo,
la progenie de pavos hembra hiperinmunizadas result ms
resistente a la infeccin experimental con rotavirus a los 2
a 5 das de edad, pero no a los 12 das, en comparacin con
los pavipollos sin antcuerpos maternos a los rotavirus (59).
. DIAGNSTICO
Aislamiento e identificacin
del patgeno causal
La manera tpica para diagnosticar infecciones por rotavirus
en el laboratorio, es la identificacin del virus en las heces o
contenido intestinal por medio de microscopia electrnica
directa. Esta tcnica es relativamente sensible y detecta
rotavirus de todos los serogrupos. El material se puede pre-
parar en diversas maneras (35). El mtodo estndar consiste
en extraerunasuspensinde hecesde alrededorde 15% hechaen
solucin salina de fosfato amortiguada con un volumen igual
de fluorocarbono. Despus de la centrifugacin a 3 000 x g
durante 15 a 30 minutos para separar la fase acuosa y de

fluorocarbono, la fase acuosa se remueve y se centrifuga a
cerca de 12 OOOxg durante 15 minutos con el uso de una
centrfuga de mesa Eppendorf 5414. Este procedimiento de
peleteado, proporciona resultados similares a los obtenidos
por ultracentrifugacin, pero es ms rpido y ms simple.
El pelet se suspendede nuevo en unas cuantas gotas de agua
y se examina. Algunos investigadores emplean microscopia
electrnica inmunitaria. Aunque estatcnica requiere disponi-
bilidad de antisuerosespecficos,permite que se distingan rota-
virus de diferentes serogrupos (56, 66). La morfologa del
rotavirus es suficientementedistintiva, por lo que los microsco-
pistas electrnicosexperimentados no deben tener dificulta-
des para identificar al virus con seguridad. Sin embargo, se
puede confundir a los rotavirus con reovirus, que tambin
se encuentrancon frecuencia en las hecesde aves.La principal
caractersticadistintiva es la cubierta exterior de la cpsidems
claramente definida del rotavirus (figura 27-3).
La deteccin de RNA del rotavirus en el contenido
intestinal o en las heces proporciona un medio alternativo
de diagnstico. Despus de la extraccin de RNA, electro-
foresis en gel de poliacrlamida y tincin con plata el RNA
del rotavirus se puede identificar por el patrn de migracin de
los 11 segmentosdel genoma. Esta tcnica es casi tan sensible
como las tcnicas de microscopia electrnica (30, 40, 62,
66) Y es un medio conveniente para hacer la diferenciacin
entre diversos aislamientos. En la actualidad esta tcnica la
emplean de manera principal quienes estn interesados en
la epidemiologa y clasificacin de los rotavirus.
El diagnstico de la infeccin de rotavirus por medio
del aislamiento viral en cultivos celulares slo es til para
los rotavirus aviares del grupo A. Se ha encontrado en
extremo dificil aislar a otros serogrupos de rotavirus en cul-
tivos celulares (27, 40, 65). Como las infecciones con otros
serogrupos constituyen gran parte de las infecciones de
rotavirus en pollos (40, 68) y pavos (54, 64), no puede re-
comendarse el aislamiento en cultivos celulares como una
tcnica di agnstica. Aun en el caso de rotavirus aviares
del grupo A, en la mayor parte de los casos slo pueden
lograrse los pases seriados por activacin de la capacidad
infectante del virus con enzimas proteolticas, como la
tripsina. Adems, no todos los rotavirus aviares del grupo
A detectados mediante microscopia electrnica proliferan
en cultivos celulares. Los que lo hacen, muchas veces no
son citopticos durante el aislamiento primario y requieren
IF para detectar el crecimiento del virus. Para el aislamiento
de los rotavirus aviares del grupo A, se recomienda la lnea
celular MAI04 en los cultivos primarios de clulas del
hgado de embrin de pollo o de rin de pollo, tratamiento
con tripsina y centrifugacin del inculo al interior de la
capa unicelular (27,34,41,43,45,61,65,73).
REFERENCIAS
l. Alfieri, A.F., Resende,M., Resende,J.S., and A.A. Alfieri.
1989.Atypical rotavirusinfectionsarnongbroiler chickensin
Brazil. Arq Bras Med Vet Zoot 41:81-82.
2. Andral, B., and D. Toquin. 1984. Observationsau micro-
scopeelectroniquea partir deprelevementsde dindespresen-
tant destroublespathologiques.Avian PathoI13:389-417.
Infeccionesentricasvira/es. 715
Serologa
El diagnstico serolgico de las infecciones por rotavirus es
difcil y no se recomienda. La elevada frecuencia de anti-
cuerpos (39, 43) hace que los resultados sean difciles de
interpretar. Pocos laboratorios proporcionan pruebas sero-
lgicas para rotavirus aviarios con base regular. Adems, la
incapacidad para adaptar algunos serogrupos aviares a cul-
tivos celulares ha resultado en huecos en la batera disponi-
ble de antigenos.
Diagnstico diferencial
La infeccinpor rotavirusdebedistinguirsede otrospade-
cimientoscausantesde diarrea.Como los signosclinicos y
la patologiade la infeccin por rotavirus no son patogno-
mnicos, es necesarioel diagnsticode laboratorio. Sin
embargo,es importantetenerpresenteque la infeccinpor
rotavirus no necesariamente provoca como resultadouna
enfermedad.
TRATAMIENTO, PREVENCiN
Y CONTROL
La presencia ubicua de las infecciones por rotavirus en
pavos y pollos indica que no es prctico conservar las
parvadas comerciales libres de infeccin. Por el momento,
no hay tratamiento ni medio de control especfico. El efec-
to de la diarrea en la cama puede disminuirse aumentando
la velocidad de ventilacin y la temperatura y adicio-
nando cama fresca. Los pases en donde se usa la cama
de manera repetida, varias veces la infeccin se incremen-
tar y es probable que los problemas sean ms intensos
que cuando los locales se limpian y se fumigan y se em-
plea camanuevaparacada lote de aves.Si surgenproble-
mas intensos, se recomienda que la cama se retire y que
el local y el equipo se limpien y fumiguen de modo
minucioso con formaldehdo antes de iniciar una nueva
parvada.
Hasta el momento no se han desarrollado vacu-
nas. Considerando el nmero de serogrupos y la dificultad
para lograr la proliferacin de algunos rotavirus en el cultivo
celular, hay problemas obvios en el desarrollo de la vacuna.
El conocimiento disponible de la inmunidad a los rotavirus
aviares sugiere que las vacunas vivas atenuadas, adminis-
tradas por va oral, pueden ser ms eficaces que las vacunas
inactivadas administradas de manera parenteral.
3. Bakulin, V., Aliev, A.S., Dzhavadov, E.D.,
Tul'skaya, 1.1., Vashukova, S.S., Gorbachev, E.N.,
and S.N. Verbor. 1991. Morphology of avian rota-
virus and the lesions it produces in chicks. Veterinariya
(Moskva) 1:36-37.
4. Bellinzoni, R., Mattion, N., Vallejos, L., La Torre, J.L.,
716 . Enfermedadesde las aves
and E.A. Scodeller.1987.Atypical rotavirus in chickensin
Argentina.ResVet Sci 43:130-131.
5. Bergeland, M.E., J.P. McAdaragh, and l. Stotz. 1977.
Rotaviralenteritisin turkey poults.Proc26th WestPoult Dis
Conf, pp. 129-130.
6. Bridger, J.C. and D.H. Pocock.1986.Variationin virulence
ofbovine rotaviruses.J Hyg (Camb)96:257-264.
7. Bridger, J.C., and G.N. Woode. 1976.Characterizationof
two particletypesof calf rotavirus.J Gen Virol 31:245-250.
8. Browning, G.F., Fitzgerald, T.A., Chalmers, R.M., and
D.R. Snodgrass.1991.A novelgroupA rotavirusG serotype:
Serological.and genomic characterizationof equine isolate
F123.J Clin MicrobioI29:2043-2046.
9. BrUssow,H., Nakagomi, O., Gerna, G., and W. Eichhorn.
1992.lsolationoran avianlike groupA rotavirusfrom a calf
with diarrhea.J Clin MicrobioI30:67-73.
10. Carpio, M., J.E.C. Bellamy, and L.A. Babiuk.1981. Com-
parativevirulenceof different bovinerotavirusisolates.Can
J Comp Med 45:38-42.
11. Castro, A.E., Moore, J., Hammami, S., Manalac, R.B., and
R.P.Chino 1992.Direct isolationofrotavirusesfrom turkeys
in embryonatingchickeneggs.Vet Rec 130:379-380.
12. Devitt, C.M., and D.L. Reynolds. 1993.Characterizationof
a groupD rotavirus.Avian Dis 37:749-755.
13. Esparza, J., and F. Gil. 1978.A study on fue ultrastructure
ofhuman rotavirus.Virology 91:141-150.
14. Foni, E., Gelmetti, D., Nigrelli, A.D., Gatti, R., and V.
Carra. 1989.Transmissibleenteritissyndromein pheasants
for restocking: Experimentalreproductionof fue disease.
Isolationofrotavirus. Sel Vet 30:879-888.
15. Gary, G.W., Jr., R. Black, and E. Palmer. 1982. Mono-
clonallgG to fue innercapsidofhuman rotavirus.Arch Virol
72:223-227.
16. Gough, R.E., G.W. Wood, M.S. Collins, D. Spackman,J.
Kemp. and L.A.C. Gibson. 1985. Rotavirus infection in
pheasantpoults.Vet Rec 116:295.
17. Gough, R.E., G.W. Wood,and D.Spackman.1986.Studies
with an atypical avian rotavirus from pheasants.Vet Rec
118:611-612.
18. Gough, R.E., M.S. Collins, G.W. Wood, and S.A. Lister.
1988.Isolation of a chickenembryo-lethalrotavirus from a
lovebird (Agapomisspecies).Vet Rc 122:363-364.
19. Gough, R.E., Cox, W.J., and J. Devoy. 1992.1solationand
identification of rotavirus from racing pigeons. Vet Rec
130:273.
20. Hancock, K., G.W. Gary, Jr., and E.L. Palmer. 1983.
Adaptationoftwo avianrotavirusesto mammaliancells and
characterizationby haemagglutinationandRNA electropho-
resis.J Gen Virol 64:853-861.
21. Hayhow,C.S.,and Y.M. Saif. 1993.Experimentalinfectionof
specific-pathogen-free turkeypoultswith singleandcombined
enterovirusandgroupA rotavirus.AvianDis 37:546-557.
22. Horrox, N.E. 1980. Someobservationsand commentson
rotavirusesin turkey poults.Proc 29th WestPoult Dis Conf,
pp. 162-164.
23. Hoshino, Y., R.G. Wyatt, H.B. Greenberg, J. Flores,
and A.Z. Kapikian. 1984. Serotypic similarity and di-
versity of rotaviruses of mammalian and avian origin as
studied by plaque-reduction neutralization. J lnfect Dis
149:694-702.
24. Jones,R.C., C.S. Hughes,and R.R. Henry. 1979.Rotavirus
infection in commerciallayinghens.Vet Rec 104:22.
25. Kang, S.Y., and L.J. Saif. 1991. Productionand charac-
terizationof monoclonalantibodiesagainstanaviangroupA
rotavirus.Avian Diseases35:563-571.
26. Kang, S.Y., K., Nagaraja, and J.A. Newman. 1986.Elec-
tropherotypicanalysisof rotavirusesisolatedfrom turkeys.
Avian Dis 30:794-801.
(Captulo27)
27. Kang, S.Y., K.. Nagaraja, and J.A. Newrnan. 1986. Prirnary
isolation and identification of avian rotaviruses t"om turkeys
exhibiting signs of clinical enteritis in a continuous MA 104
cellline. Avian Dis 30:494-499.
28. Kang, S.Y., K. V. Nagaraja, and J.A. Newrnan.1987. Char-
acterization ofviral polypeptides from avian rotavirus. Avian
Dis 31:607-621.
29. Kang, S.Y., K. V. Nagaraja, and J.A. Newrnan.1988. Physi-
cal, chemical, and serological characterization of avian rota-
viruses. Avian Dis 32:195-203.
30. Lozano, L-F., Harnrnarni, S., Castro, A.E., and B. Osburn.
1992. Comparison of electron microscopy and polyacry-
lamide gel electrophoresis in fue diagnosis of avian reovirus
and rotavirus infections. Avian Dis 36: 183-188.
31. McNulty, M.S. 1980. Morphology and chemical composition
of rotaviruses. In F. Bricout and R. Scherrer (eds.). Viral
Enteritis in Humans and Animals. INSERM, Paris, France,
pp. 111-140.
32. McNulty, M.S. 1988. Unpublished data.
33. McNulty, M.S., G.M. AlIan, and J.C. Stuart. 1978. Rota-
virus infection in avian species. Vet Rec 103:319-320.
34. McNulty, M.S., G.M. AlIan, D. Todd, and J.B. McFerran.
1979. Isolation and cell culture propagation of rotaviruses
from turkeys and chickens. Arch Virol 61 :13-21.
35. McNulty, M.S., W.L. Curran, D. Todd, and J.B. McFer-
rano 1979. Detection of viruses in avian faeces by direct
electron microscopy. Avian Pathol 8:239-247.
36. McNulty, M.S., G.M. AlIan, D. Todd, J.B. McFerran, E.R.
McKillop, D.S. comns, and R.M. McCracken. 1980. Iso-
lation of rotaviruses from turkeys and chickens: Demonstra-
tion of distinct serotypes and RNA electropherotypes. Avian
Pathol 9:363-375.
37. McNulty, M.S., G.M. AlIan, D. Todd, J.B. McFerran, and
R.M. McCracken. 1981.lsolation from chickens of a rotavirus
lacking fue rotavirus group antigen. J Gen Virol 55:405-413.
38. McNulty, M.S., G.M. AlIan, and R.M. McCracken. 1983.
Experimental infection of chickens with rotaviruses: Clinical
and virological findings. Avian PathoI12:45-54.
39. McNulty, M.S., G.M. AlIan, and J.B. McFerran. 1984.
Prevalence of antibody to conventional and atypical rota-
viruses in chickens. Vet Rec 114:219.
40. McNulty, M.S., D. Todd, G.M. AlIan, J.B. McFerran, and
J.A. Greene. 1984. Epidemiology of rotavirus infection in
broiler chickens: Recognition offour serogroups. Arch Virol
81:113-121.
41. Meulernans, G., G. Charlier, and P. Halen. 1985. Detection
de rotavirus aviaire et adaptation a la culture cellulaire. Ann
Med Vet 127:43-48.
42. Meulemans, G., J.E. Peeters,and P. Halen.1985. Experimental
infection ofbroiler chickens with rotavirus. Br Vet J 141:69-73.
43. Minarnoto, N., K. Oki, M. Tornita, T. Kinjo, and Y. Suzuki.
1988. Isolation and characterization of rotavirus from feral
pigeon in mammalian cell cultures. Epidemiollnfect 100:481-
492.
44. Minarnoto, N., Sugirnoto, O., Yokota, M., Tornita, M.,
Goto, H., Sugiyarna, M., and T. Kinjo. 1993. Antigenic
analysis of avian rotavirus VP6 using monoclonal antibodies.
Arch ViroI131:293-305.
45. Myers, T.J., and K.A. Schat. 1989. Propagation of avian
rotavirus in prirnary chick kidney cell and MAI04 cell cul-
tures. Avian Dis 33:578-581.
46. Myers, T.J., and K.A. Schat. 1990. IntestinallgA response
and immunity to rotavirus infection in normal and antibody-
deficient chickens. Avian PathoI19:697- 712.
47. Myers, T.J., and K.A. Schat. 1990. Natural killer cell
activity of chicken intraepithelial leukocytes against rota-
virus-infected target cells. Vet Immunol Immunopathol
26:157-170.

48. Myers, T.J., Schat, K.A., and A.P.A. Mockett. 1989. Devel-
opment of immunoglobulin class-specific enzymelinked im-
munosorbent assays for measuring antibodies against avian
rotavirus. Avian Dis 33:53-59.
49. PRImer, E.L., M.L. Martin, and F.A. Murphy. 1977. Mor-
phology and stability of infantil e gastroenteritis virus: Com-
parison with reovirus and bluetongue virus. J Gen Virol
35:403-414.
50. Pascucci, S., M.E. Misciattelli, and L. Giovanetti. 1981.
Transmissible enteritis of guinea fowl; electron microscopic
studies and isolation of a rotavirus strain [abst]. Proc 8th Int
Congr World Vet Poult Assoc, pp. 57.
51. Pedley, S., J.C. Bridger, J.F. Brown, and M.A. McCrae.
1983. Molecular characterization ofrotaviruses with distinct
group antigens. J Gen ViroI64:2093-2101.
52. Pedley, S., J.C. Bridger, D. Chasey, and M.A. McCrae.
1986. Definition oftwo new groups of atypical rotaviruses. J
Gen ViroI67:131-137.
53. Reynolds, D.L., K.W. Theil, and Y.M. Saif. 1987. Demon-
stration of rotavirus and rotavirus-like virus in the intestinal
contents of diarrheic pheasant chicks. Avian Dis 3 I :376-379.
54. Reynolds, D.L., Y.M. Saif, and K.W. Theil.1987.A survey
of enteric viruses ofturkey poults. Avian Dis 3 I :89-98.
55. Roseto, A., J. Escaig, E. Delain, J. Cohen, and R. Scherrer.
1979. Structure ofrotaviruses as studied by the freeze-drying
technique. Virology 98:471-475.
56. Saif, L.J., Y.M. Saif, and K. W. Theil. 1985. Enteric viruses
in diarrheic turkey poults. Avian Dis 29:798-8 11.
57. Sato, K., Y.lnaba, T. Shinozaki, and M. Matumoto.1981.
Neutralizing antibody to bovine rotavirus in various animal
species. Vet MicrobioI6:259-261.
58. Schat, K.A., and T.J. Myers. 1987. Cultivation of avian
rotaviruses in chicken lymphocytes and Iymphoblastoid cell
lines. Arch Virol 94:205-213.
59. Shawky, S.A., Saif, Y.M., and D.E. Swayne. 1993. Role of
circulating maternal anti-rotavirus IgG in protection ofintestinal
mucosal surface in turkey poults. Avian Dis 37:1041-1050.
60. StanDard, L.M. and B.O. Schoub. 1977. Observations
on the morpho]ogy of two rotaviruses. J Gen Virol 37:
435-439.
6]. Takase, K., F. Nonaka, M. Sakaguchi, and S. Yamada.
1986. Cytopathic avian rotavirus isolated from duck faeces in
chicken kidney cell cultures. Avian Pathol ]5:7]9-730.
62. Theil, K.W. 1987. A modified genome electropherotyping
procedure for detecting turkey rotaviruses in small volumes
ofintestinal contents. Avian Dis 31 :899-903.
INTRODUCCiN
Se han identificado astrovirus en caso de diarrea y gastroen-
teritis en lactantes humanos (3), becerros (12), borregos (9)
y cerdos (1); recientemente se han detectado en aves con
enfermedades entricas. El impacto econmico de las infec-
ciones por astrovirus en la industria avlcola an no se
determina. Se desconoce la posibilidad de que los astrovirus
aviares pueden infectar a otras especiesanimales, incluyendo
Infeccionesentricasvira/es. 717
63. Theil, K.W., and C.M. McCloskey. 1989. Nonreactivity of
American aviaR group A rotaviruses with subgroup-specific
monoclonal antibodies. J Clin Microbiol 27:2846-2848.
64. Theil, K.W., and Y.M. Saif. 1987. Age-related infections
with rotavirus, rotavirus-like virus, and atypical rotavirus in
turkey flocks. J Clin MicrobioI25:333-337.
65. Theil, K.W., D.L. Reynolds, and Y.M. Saif. 1986. Isola-
tion and serial propagation of turkey rotaviruses in a fetal
rhesus monkey kidney (MAl 04) cellline. Avian Ois 30:93-
104.
66. Theil, K.W., D.L. Reynolds, and Y.M. Saif.1986. Compari-
son of immune electron microscopy and genome elec-
tropherotyping techniques for detection ofturkey rotaviruses
and rotavirus-like viruses in intestinal contents. J Clin Micro-
bioI23:695-699.
67. Theil, K.W., D.L. Reynolds, and Y.M. Saif.1986.Genomic
variation among avian rotavirus-like viruses detected by
polyacrylamide gel electrophoresis. Avian Ois 30:829-834.
68. Todd, D., and M.S. McNulty. 1986. Electrophoretic vari-
ation of aviaR rotavirus RNA in polyacrylamide gels. Avian
PathoI15:149-159.
69. Todd, D., M.S. McNulty, and G.M. Allan. 1980. Polyacry-
lamide gel electrophoresis ofavian rotavirus RNA. Arch Virol
63:87-97.
70. Tzipori, S. 1985. The relative importance of enteric patho-
gens affecting neonates of domestic animals. Adv Vet Sci
Comp Med 29:103-206.
71. Varley, J., Jones, R.C., Bradbury, J.M., and F.T.W. Jor-
dan. 1993. A survey of fue viraI flora of two commercial
Pekin duck flocks. Avian PathoI22:703-714.
72. Vindevogel, H., L. Dagenais, B. Lansival, and P.P. Pas-
toret. 1981. Incidence of rotavirus, adenovirus and herpes-
virus in pigeons. Vet Rec 109:285-286.
73. Yason, C.V., and K.A. Schat. 1985. Isolation and charac-
terization of aviaR rotaviruses. Avian Ois 29:499-508.
74. Yason, C.V., and K.A. Schat. 1986. Experimental infection
of specific-pathogen-free chickens with aviaR rotaviruses.
Avian Ois 30:551-556.
75. Yason, C.V., and K.A.Schat.1986. Pathogenesis ofrotavirus
infection in turkey poults. Avian PathoI15:421-435.
76. Yason, C.V., and K.A. Schat.1987. Pathogenesis ofrotavirus
infection in various age groups of chickens and turkeys:
Cliical signs and virology. Am J Vet Res 48:977-983.
77. Yason, C.V., B.A. Summers, and K.A. Schat.1987. Patho-
genesis of rotavirus infection in various age groups of chick-
ens and turkeys: Pathology. Am J Vet Res 48:927-938.
D.L.Reynolds
a los sereshumanosy queconstituyaun problemade salud
pblica.
HISTORIA
Los astrovirus se identificaron por primera vez en ) 980
por McNulty y colaboradores(4), a partir del contenido
718 Ef1fermedadesde las aves
intestinal de polluelos de pavos de 11 das de edad con
diarreay aumentoen la mortalidad.Subsecuentemente, se
comunicaronastrovirusen parvadasde pavosjvenes en
EVA en 1985(8) Y en 1986(5).
Los astrovirusaviaresno se han propagadoin vitro.
Quiz debido a su presenciaen las hecesy en el conteni-
do intestinalde las aves,han eludido a los investigadores
hastahacepoco. Los astrovirusslo se han detectadopor
mediode microscopiaelectrnicadirecta o inmunolgica
(ME, MEI).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
Las infecciones por astrovirus tienen una distribucin geo-
grfica amplia y suelen ser la infeccin viral ms frecuente,
aparte de la infeccin por rotavirus, en pavipollos de 1 a 5
semanas de edad con enfermedad entrica (5, 6, 8). En un
estudio se produjeron infecciones por astrovirus en casi
80% de las parvadas afectadas, y fue el virus detectado con
mayor frecuencia (6). Tambin se han detectado astrovirus
en parvadas sanasnormales, pero con una frecuencia mucho
menor 30%). Es poco comn que los astrovirus sean el
nico virus aislado en parvadas con enfermedad entrica.
Por lo general, se presentan en combinacin con otros virus
entricos, especialmente los virus similares a los rotavi-
rus (rotavirus del grupo D) (6).
Las infecciones por astrovirus suelen originarse den-
tro de las primeras4 semanasde vida y sonpoco comunes
en pavos de ms edad (7). Aunque se han detectado tan
tempranamente como a los tres das de edad, las infeccio-
nes por astrovirus son ms frecuentes despus de los siete
das (7). Cuando las parvadas se vigilaron de manera conti-
nua para infecciones virales entricas de un da de edad
hasta el mercado, las primeras muestras positivas de vrus
siempre contenan astrovirus, ya sea solos o con otros
virus (7).
Figura 27-8. Partculade astrovirusen forma de estrella
(flecha), entre un agregado de astrovirus de muestras
intestinales de pavipollos diarricos infectados de manera
experimental, detectadas por microscopia electrnca inmu-
nolgica. El tamao de la partcula promedo es de 29.6 nm.
(Avian Diseases.)
(Captulo27)
ETIOLOGA
Los astrovirus aviares se han clasificado y recibido nombres
slo con base en su tamao y morfologa determinados por
la ME. Inicialmente se comunic que tenan un dimetro de
28 a 31 nm (media de 30.1 nm) con presencia de cerca
de 10% de las partculas de virus en forma de estrella de 5
o 6 puntas (4). Ms adelante, se les describi con dimetro
promedio de 31 nm, con unas cuantas partculas en forma
de estrella de cinco puntas (8). Despus, en EVA, slo un
porcentaje pequeflo de astrovirus tena forma de estrella de
5 o 6 puntas, con un dimetro promedio de 29.6 nm (5)
(figura 27-8). Hasta el momento, los astrovirus aviares no
se han clasificado en algn grupo viral.
PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Los pavos parecen ser la nica especie aviar que se infecta
de maneranatural con astrovirus, exceptoposibleme!1tepor las
partculas similares a astrovirus que se identifican en patitos
con hepatitis (2) (vase captulo 25). Se han observado
astrovirus en pavipollos que experimentan enteritis viral
(vase captulo 31). De ordinario, se desarrollan los signos
clnicos de la enfermedad entre l y 3 semanasde edad y, por
lo general,durante 10 a 14 das. Varan un tanto, pero tpica-
mente incluyen diarrea, falta de atencin, ingestin de cama
y nerviosismo. La intensidad vara desde leve a moderada
con slo ligera mortalidad. La morbilidd, que se origi-
na como dsminucin del crecimiento, es un motivo de
preocupacin considerable.
Los estudios experimentales han mostrado que los
astrovirus pueden ocasionar enfermedad entrica en pollue-
los de pavo (10). Cuando pavipollos SPF recibieron slo un
inculo con astrovirus, ganaron peso en cantidad significa-
tivamente menor y absorbieron una cantidad de manera
notable inferior de D-xilosa, en comparacin con los pavi-
pollos control no inoculados. Los pavipollos comerciales
inoculados con astrovirus tuvieron menor maltasa intestinal
durante tres das posinfeccin. La disminucin en la activi-
dad especifica de la maltasa en pavipollos infectados con
astrovirus fue pasajera, regresando a la normalidad a los
10 das posinfeccin (11). Los pavipollos inoculados con
astrovirus tenan heces acuosas a espumosas, amarillas a
pardas. El inicio de los signos clnicos en pavipollos infec-
tados de manera experimental, apareci desde los dos das
posinfeccin y persisti durante 7 a 9 das.
En la necropsia, las alteraciones patolgicas caracte-
rsticas fueron dilatacin del ciego con contenido amarillo,
espumoso; lquido gaseoso;prdida de tono.(adelgazamiento
intestinal) e hiperemia de las vas intestinales. La patogne-
sis de la diarrea relacionadacon infecciones por astrovirus, se
atribuye al efecto osmtico de los disacridos no digeridos
ni absorbidos (y otros nutrientes), atrayendo agua hacia la
luz intestinal.
Se detectaron astrovirus en el contenido intestinal de
pavipollos antes del inicio de la enfermedad clnica y de las
alteraciones patolgicas necroscpicas. Esta observacin

puede explicar la razn por la cual a vecessedetectanastrovirus
en pavipollos que tienen aspecto normal y sano, los cuales
tal vez se encuentran en la etapatemprana de la enfermedad.
Adems, se observ que la diseminacin de astrovirus hacia
el interior de las vas intestinales cesa antes de que se abatan
los signos clnicos y las alteracionespatolgicas.Por tanto, los
pavipollos en las etapas tardas de la enfermedad por astro-
virus pueden mostrar signos clnicos y alteraciones patol-
gicas macroscpicas, pero es posible que no tengan
astrovirus detectables presentes en sus vas intestinales.
Las infecciones por astrovirus en pavipollos inducen
lesiones histopatolgicas en el intestino delgado caracteri-
zadas por hiperplasia leve de las criptas, resultando en una
mayor rea y profundidad de las mismas (10) (figura 27-9).
Los cambios histolgicos seobservaron en el yeyuno proximal
desde el primer da posinfeccin, con todas las porciones
del intestino delgado afectadas alrededor de los cinco
das posinfeccin. Las lesiones intestinales persistieron has-
ta los siete das posinfeccin y no se pudieron detectar hasta
los 10 das posinfeccin. A diferencia de otras infecciones
intestinales virales, las causadas por astrovirus no inducen
atrofia de las vellosidades. Se han identificado astrovirus
en el citoplasma de enterocitos ubicados a lo largo de
los lados y cerca de la base de las vellosidades intestinales.
Dentro de los entero cito s, se presentan disposiciones
cristalinas de partculas virales y partculas de virus libre
(figura 27-l0A, B) desde los dos das despus de la infec-
cin. La liberacin de los astrovirus hacia la luz intestinal
resulta como una consecuencia de la degeneracin de los
enterocitos
(figura27-1OC).
Los astrovirus y los rotavirus del grupo D muchas veces
se presentan juntos en los pavipollos infectados de manera
natural (7). Los pavipollos SPF, inoculados experimental-
mente con esta combinacin, diseminaron astrovirus al inte-
rior de sus vas intestinales (detectada por MEI) antes de
esparcirconcentracionesdetectablesde retrovirus del grupo D.
Adems, desarrollaron una enfermedad clnica ms pro-
nunciada que la provocada por el astrovirus por s solo. No se
han comunicado interaccionesentre los astrovirusy otros virus.
Se supone que la forma de transmisin de los astrovirus
es fecal-oral. En experimentos, los pavipollos inoculados
por va oral con astrovirus desarrollaron infeccin (5, 10).
No se ha informado de estudios de transmisin natural de
astrovirus.
No se dispone de informes que se refieran especfica-
mente a la inmunidad del astrovirus en aves domsticas, sin
embargo, los pavipollos SPF infectados con astrovirus
cesaron la diseminacin intestinal hacia los 14 das poste-
riores a la infeccin, y el suero de convalecientes agreg
partculas de astrovirus cuando se us para MEI, lo que
indic la presencia de anticuerpos especficos contra astro-
virus (5). No se ha determinado si las aves convalecientes
estn protegidas de infecciones ulteriores por astrovirus.
No obstante, parece probable que esto sea verdadero en
pavos infectados de manera natural, ya que se detectaron
muy pocas veccs astrovirus despus de las cinco semanas
de edad, cuando se vigilaron las parvadas de pavos comer-
ciales hasta la edad de mercado (7). No se conoce el efecto de
los anticuerpos maternos en las infecciones por astrovirus.
Infeccionesentricasvira/es. 719
DIAGNSTICO
La MEI es el mtodo preferido para identificar astrovirus de
muestras fecales, intestinales de ambas. Este procedimiento
se efecta diluyendo la muestra fecal/intestinal con un dilu-
yenteestril,como la solucinsalinaamortiguadacon fos-
fato (pH 7.2), para hacer una solucin sobre la cual trabajar.
La muestra diluida se mezcla de manera minuciosa con el
uso de un homogeneizador o un mezclador de remolino y
se sonica. Las partculas de materia y las bacterias se retiran
mediante centrifugacin a 500 x g durante 20 minutos y se
filtra el lquido flotante a travs de un filtro de membrana
con porosidad de 450 nm. El filtrado se incuba con una di-
lucin apropiada de antisuero que contenga anticuerpos
contra astrovirus. Despus de la incubacin, la muestra
se transforma en pequeos grnulos (pellet) por medio de
ultracentrifugacin, teidos de manera negativa con cido
fosfotungstico, y se observa bajo ME. Los agregados de
astrovirus se pueden observar con facilidad a aumentos
de 30 OOOxy 50 OOOx.Aunque los astrovirus tienen morfo-
loga en forma de estrella, slo un porcentaje reducido de
partculas muestra esta caracterstica. Es sumamente dificil
diagnosticar con precisin las infecciones por astrovirus sin
MEI. Un diagnstico definitivo de infeccin por astrovirus se
establece mediante el reconocimiento de agregados de par-
tculas tpicas de astrovirus en la preparacin de MEI. En la
experiencia del autor, los astrovirus del pavo no muestran
aglutinacin inespecfica; por tanto, es necesario basarse
en la MEI para la agregacin de partculas (figura 27-8).
El diagnstico diferencial de la infeccin por astro-
virus en pavipollos necesita incluir patgenos infecciosos,
parasitarios y no infecciosos que ocasionan enfermedades
entricas. Deben practicarse cultivos para bacterias entero-
patgenas, como especies de Salmonella y Campylobacter.
Los frotis o cortes de tejido mostrarn protozoarios. Deben
excluirse otros virus entricos incluyendo el coronavirus y
el rotavirus. Este ltimo debe tomarse muy en considera-
cin, y debe emplearse un mtodo para detectar infecciones
por este ltimo. Hay evidencia de que con frecuencia se
presentan astrovirus y rotavirus juntos y pueden estar impli-
cados en la misma entidad patolgica (6).
TRATAMIENTO, PREVENCiN
y CONTROL
No hay vacunas, agentes quimioteraputicos, ni otras
medidas que se hayan cmunicado como eficaces para el
controlo prevencin de las infecciones por astrovirus o
ambas cosas.En general, las buenas prcticas de manejo en-
fatizan en la limpieza, desinfeccin, manejo de la cama, y
se recomienda el descanso de los locales entre distintas par-
vadas. Sin embargo, las infecciones por astrovirus han con-
tinuado siendo el problema para algunos productores
con instalaciones modernas que emplean altos estndaresde
manejo lo que sugiere que es posible que las prcticas
contemporneas de manejo hayan sido totalmente eficaces.
720 . Enfermedades de las aves (Captulo27)

Figura 27-9. A. Yeyuno de un pavipollo testigo con profundidad normal de las criptas (entre flechas). B. Yeyuno de un
pavipollo inoculado a los tres das PI con mayor profundidad de la cripta (entre flechas). Barra = 50 .1m C. Intestino de
un pavipollo testigo sano; comprese con el intestino de un pavipollo infectado que se muestra en (D). D. Intestino de un
pavipollo infectado a los siete das PI con hiperplasia epitelial de las criptas, que resulta en una mayor profundidad de las mismas
~r,.n n,.rt"",, I,.~ ('.IIJI~seDiteliales de la criota contiene nuclolos mltiples y sobresalientes. Barra = 30 .1m.(Avian Diseases.)
 Infeccionesentricasvira/es. 721

Figura 27-10. Enterocitos del leon provenientes de un pavipollo infectado con astrovirus, a los dos das PI. A. Agregados
intracitoplasmticos de astrovirus (puntas de flecha) y arreglos cristalinos de partculas virajes (flechas). Barra = 606 nm.
B. Agregados intracitoplasmticos de astrovirus y viriones libres. Estos ltimos tienen aproximadamente 30 nm de dimetro
y poseen un centro traslcido a los electrones (punta de flecha). Los viriones de los astrovirus tambin se encuentran
organizados en disposiciones cristalinas y rodeados por una membrana que contienen viriones embebidos en una matriz
densa de electrones (a). Barra=174 nm. C. Enterocitos de yeyuno (3 das PI) Agregados luminales de astrovirus (puntas de
flecha) dentro del debris adyacente a los enterocitos. Barra = 441 nm. (Avian Diseases.)
722 . Enfermedades de las aves
REFERENCIAS
l. Bridger, J.C. 1980. Detection by electron microscopy
of cal iciviruses, astroviruses and rotavirus-like particles in fue
faeces ofpiglets with diarrhoea. Vet Rec 107:532-533.
2. Gough, R.E., M.S. Collins, E. Borland, and L.F. Keymer.
1984. Astrovirus-like particles associated with hepatitis in
ducklings. Vet Rec 114:279.
3. Kurtz, J.B., T.W. Lee, and D. Pickering. 1977. Astrovirus
associatedgastroenteritisin a children's ward. J Clin Pathol
30:948-952.
4. McNulty, M.S., W.L. Curran, and J.B. McFerran. 1980.
Detection of astroviruses in turkey faeces by direct electron
microscopy. Vet Rec 106:561.
5. Reynolds, D.L., and Y.M. Saif. 1986. Astrovirus: A cause of
an enteric disease in turkey poults. Avian Dis 30:728-735.
6. Reynolds,D.L.,Y.M.Saif,and K.W.Theil.1987.Asurvey
of enteric viruses ofturkey poults. Avian Dis 31 :89-98.
7. Reynolds, D.L., Y.M. Saif, and K.W. Theil. 1987. Enteric
INTRODUCCiN
En aos recientes, se ha identificado en especies aviares
una cantidad de virus similares a los enterovirus (ELV).
El trmino sim ilar a enterovirus se aplica a estos virus, ya
que no se han caracterizado por completo; su clasificacin
definitiva espera una caracterizacin biolgica fisicoqu-
mica y molecular adicionales. Esta seccin comprende los
ELV identificados en aves domsticas, diferentes a los virus
de la encefalomielitis aviar (captulo 21), virus de la nefri-
tis aviar (captulo 31), virus de la hepatitis del pato tipos 1 y 3
(captulo 25) y el virus de la hepatitis del pavo (captulo 31).
Todava se desconoce la importancia econmica de
los ELV. No existe evidencia de que se transmitan a partir
de las especiesaviares hacia los humanos u otros mamferos.
HISTORIA, INCIDENCIA Y
DISTRIBUCiN
El examen de las heces de especies aviares con microscopia
de electrones de contraste negativo, ha conducido al descu-
brimiento de varios EL V. Durante 1979, en el Reino Unido
se describi la presencia de estos virus en el conteni-
do intestinal de pavos y pollos jvenes (18). Despus
se identificaron ELV en las heces de pavipollos en EUA
(11,24,25, 26) Y Francia(1), en paliasen Blgica (5), EUA(8),
Malasia (3) y en gallinas de Guinea con enteritis transmi-
sible en Italia(15) y Francia (2), y en codomices(IO)y faisanes
en el Reino Unido (9). En Japn se aislaron ELV de pollos
afectados por la nefropata del pollito (28) y a partir de aves
(Captulo27)
viraI infections ofturkey poults: Incidence ofinfection. Avian
Dis 3 I :272-276.
8. Saif, L.J., Y.M. Saif, and K.W. Theil. 1985. Enteric viruses
in diarrheic turkey poults. Avian Dis 29:798-8 1].
9. Snodgrass, D.R., and E.W. Gray.1977. Detection andtrans-
mission of 30 nm virus particles (astroviruses) in faeces of
lambs with diarrhoea. Arch Virol 55:287-29].
10. Thouvenelle, M.L., J.S. Haynes, and D.L. Reynolds.
1995. Astrovirus infection in hatchling turkeys: Histologic,
morphometric and ultrastructural findings. Avian Dis
39:328-336.
] l. Thouvenelle, M.L., J.S. Haynes, J.L. Sell, and D.L.
Reynolds. 1995. Astrovirus infection in hatchling turkeys: AI-
terations in intestinal mal tase activitY. Avian Dis 39:343-348.
12. Woode, G.N., and J.C. Bridger. 1978. Isolation of small
viruses resembling astroviruses and caliciviruses from acure
enteritis ofcalves. J Med Microbiol 11:441-452.
MS. McNultyy JamesS. Guy
de engorda con el sndrome de crecimiento deficiente (31).
En el Reino Unido (7) se aislaron virus similares prove-
nientesde pollos de engorda con sindrome de crecimiento
deficiente o nefropatia del pollito. Adems, se han encon-
trado ELV en heces y enterocitos de varias especies de
cacatascon enfermedad entrica en Australia (22,23). Con
base en estos datos, es probable que ELV exista en todo el
mundo.
. ETIOLOGA
Clasificacin
Los enterovirus comprenden uno de cuatro gneros dentro
de la familia Picornaviridae. Los gneros dentro de la
familia Picornaviridae se distinguen por su sensibilidad al
cido, densidad boyante del virin en CsCI y manifestacio-
nes clnicas en el huspedafectado (16). Los enterovirus son
estables al pH cido, tienen una densidad de 1.33 g/mL en
CsCI y se replican sobre todo en el intestino. Gran parte de
los ELV aviares se han clasificado con base en su tamao,
morfologa, replicacin citoplsmica en enterocitos y resis-
tencia al pH cido. La informacin acerca de la estructura
genmica de ELV slo se encuentra disponible para los
aislamientos de pavos en EVA. Estos aislamientos tienen
un genoma de RNA de tira sencilla de aproximadamente
7.5 kb; adems, estos virus tienen una densidad boyante de
1.33g/mLenCsCI(11,13).
Morfologa
Los Picornaviridae poseennucleocpsidesesfricasdes.
nudasde 22 a 30 nm de dimetro (icosaedro,con T=I).
 Infeccionesentricasvira/es. 723

El virin carece de estructura de superficie evidente y no

tiene proyecciones de superficie (figura 27-11). El tamao
descrito para gran parte de los EL V aviares se encuentra
entre 22 a 30 nm, aunque para los EL V de pavos de EUA se
describi uno de 18 a 24 nm (11, 30).

Replicacin viral
Se ha investigado lareplicacin de 10sELV de pavo median-
te inmunohistoqumica y EM de corte fino (11, 14). Se de-
mostr que la replicacin viral acontece en el citoplasma
de los enterocitos intestinales. Se observaron arreglos cris-
talinos compuestos por pequeas partculas redondas si-
milares a virus de casi 23 nm de dimetro (figura 27-12)
(11, 14); un estudio inicial (30) describi partculas de 17.1
nm. Datos similares a esto ltimo se informaron para el EL V
de pollo (6, 19).
Mediante inmunofluorescenciae inmunoperoxidasase
mostr que un ELV de pavo de EVA se replicaba principal-
mente en yeyuno e leon de los pavipollos infectados de
manera experimental. El virus se replic de modo preferen-
cial en los enterocitos localizados en la parte media entre la
punta y la base de las vellosidades. En los enterocitos
situados inmediatamente por arriba de la abertura de las
criptas, se encontr antgeno viral de manera ms abundante.

Resistencia a los agentes qumicos y fsicos

Los ELV aviares que se han probado tienden a ser estables
en un pH 3 Y no se afectan por solventes como el cloroformo
y el ter (17, 19, 20, 29, 31). No existe informacin acerca
de su sensibilidad a los desinfectantes.
Clasificacin de las cepas
Hay poca informacin acerca de las relaciones antignicas
de ALV debido a las dificultades para desarrollar ELV
aviares en cultivos celulares y otros sistemas de huspedes
de laboratorio. Utilizando inmunotluorescencia cruzada, se
encontr que tres EL V aislados de pollos, deisgnados como
EF84/700 (20),FP3 (29) y 612 (17), resultaron antignica-
mente distintos uno del otro y tambin de los virus de la
nefritis aviar, de la encefalomielitis aviar y de la hepatitis
del pato tipo 3, los cuales tambin pertenecen a serogru-
pos distintos de manera antignica (17,21). En Japn, va-
rios aislamientos de ELV provenientes de pollitos con
nefropata del pollito (28) y de aves de engorda con sndrome
de crecimiento deficiente (31), tenian propiedades biolgi-
cas y fisicas similares a la cepa G-4260 del virus de la nefritis
aviar, pero que eran distintos desde el punto de vista antig-
nico de otros virus de nefritis aviar (27, 28).
Varios ELV aislados de aves de engorda con sndrome
de crecimiento deficiente en el Reino Unido y en Blgica,
se relacionaron antignicamente con el virus de la nefritis
aviar mediante pruebas de inmunotluorescencia cruzada y
neutralizacin cruzada (4, 21). De manera interesante, difi-
rieron en su patogenicidad, segn se determin por su
capacidad para deprimir el crecimiento de pollitos de engor-
da inoculados por va oral (5, 19,21). Tambin se observa-
ron variaciones en la patogenicidad utilizando diferentes
criterios entre los aislamientos ianoneses de virus de la
Figura 27-11. Virus esfricos similares a los enterovirus de
18 a 27 nm (EL V), detectados en las heces de pavos jvenes
con enfermedad entrica, fosfotungstato de sodio.
nefritis aviar (27, 32). De este modo, es posible que otros
ELV aviares que pertenezcan al mismo serogrupo, difieran
en su patogenicidad.
Por medio de inmunofluorescencia cruzada se demos-
tr que un ELV de pavo de EUA result distinto desde el
punto de vista antignico del virus de la encefalomielitis
aviar (11). En Francia, se aislaron ELV de pavo por inocu-
lacin del saco vitelino de huevos embrionados; se identifi-
caron dos cepas utilizando pruebas de neutralizacin
cruzada (1 ).
Sistemas de husped de laboratorio
En el laboratorio puede propagarse ELV por medio de
inoculacin oral de aves neonato de las mismas especies
de las cuales se aislaron originalmente. Dependiendo del
virus, las aves inoculadas pueden desarrollar enfermedad
entrica y menores ndices de crecimiento. El contenido
intestinal examinado mediante ME de contraste negativo 1 a
3 das posinfeccin suele contener el virus inoculado. No
obstante, debe cuidarse la propagacin de ELV de este
modo, ya que an las aves libres de patgeno especfico
pueden infectarse con ELV.
Gran parte de los ELV de pollo crecer en huevos
embrionados de pollo de seis das, muriendo casi 50% de
los embriones dentro de los 3 a 7 das posinfeccn. Algunos
de estos virus tambin pueden propagarse en la membrana
corioalantoica de huevos embrionados. Para confirmar el
crecimiento del virus tambin se pueden utilizar tincn
724 . Enfermedades de las aves
inrnunotluorescente de impresiones de las membranas en saco
vitelino o cortes por criostato de la membrana corioalantoica.
Adems, algunos ELV (por ejemplo FP3 y 612) muestran
crecimiento limitado en cultivos primarios, en cultivos celula-
res de embrin de pollo o de rin de pollo. El crecimiento del
virus en cultivos celulares se detecta mejor al utilizar tincin
inmunotluorescente (figura 27-13), ya que muchos de estos
virus originan poca, si acaso alguna, citopatologia (17, 21).
Se propag un ELV de pavo de EUA en huevos de pavo
embrionados (11). La inoculacin en este tipo de huevos a
.los 18 dias de incubacin result en la replicacin de los
virus a nivel intestinal. A los seis dias pos infeccin los em-
briones de pavo fueron normales, con excepcin de los
tejidos intestinales; el duodeno, el yeyuno y el leon se
encontraron plidos y dilatados. El ELV de pavo se detect en
los intestinos de los embriones por medio de ME de corte fino,
y el examen directo del contenido intestinal mediante ME e
inmunotluorescencia.
Despus de la inoculacin de embriones de gallina de
Guinea de siete dias de edad a travs del saco vitelino, se propag
con xito un EL V proveniente de una gallina de Guinea con
enteritis transmisible; sin embargo, la mortalidad y las
lesiones embrionarias no fueron consistentes (23).
Patogenicidad
La participacinde estosotros ELV aviarescomo patge-
nos requiere clarificarse. Mientras existen evidenciasde
Figura 27-12. Enterocito degenerativo que contiene disposiciones cristalinas citoplasmticas de virus similares a los enterovirus
(ELV).
(Captulo27)
que puedenoriginar enfermedadentricaen pavos,pollos
y gallinasde Guineajvenesy nefropatiadel pollito, sere-
quiereinvestigaranmsparadefinir su importancia.
PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes natural y experimental
Las infecciones con ELV se han descrito en pavos, pollos,
gallinas de Guinea, codornices, faisanes y especies de psi-
tacinas. Gran parte de las infecciones en aves domsticas se
han identificado en avesjveres durante las primeras sema-
nas de vida. Se aisl un ELV de pollo a partir del meconio
de un embrin de pollo muerto en el huevo (29), indicando,
sin embargo, que la infeccin con estos virus puede desa-
rrollarse en la etapa adulta. Estos hallazgos indican que la
epizootiologa de estos vrus puede ser smilar al de la en-
cefalomielitis aviar.
El principal lugar de replicacin de los ELV es el
epitelio del intestino delgado (figura 27-14); algunos ELV
de pollos se replican en el rin (7, 28). De este modo, la
infeccin se disemina de manera horizontal por medio de
la ingestin de heces infectadas, pero no se deben descartar
otras vas de diseminacin. El aislamiento de un ELV de
pollo a partir del meconio de un embrin de pollo muerto en el
huevo, seala que este virus se transmite de modo vertical
(29); es probable que los dems se transmitan de este modo.

Figura 27-13. Tincin inmunofluorescente de cultivo celular
de hgado de embrin de pollo, con virus similares a los
enterovirus.
Periodo de incubacin, signos, morbilidad
y mortalidad
En pavos infectados de modo experimental, un EL V de pavo
de EVA origin heces acuosas alrededor de los cuatro das
PI y una reduccin importante en la ganancia de peso
corporal en los das 4 y 8 PI, segn se compar con testigos
(30). En un estudio subsecuente (14), se demostr que el
virus produca depresin, heces acuosasy anos empastados
en los pavos inoculados. Se detect el virus en las heces de
pavos inoculados a partir de los das 2 a 14 pr.
En pollos de engorda, a los cuales se les dosific por
va oral ELV, se observ un crecimiento deficiente pa-
sajero con una gravedad variable (17, 21). Los pollitos
Figura 27-14. Inmunofluorescencia especifica en el epitelio
de vellosidades del yeyuno en pollos infectados con ELV
(aislamiento 612). 450x.
Infeccionesentricasvira/es. 725
libres de patgeno especfico inoculados por va oral
con ELV japoneses, presentaron diarrea y mortalidad
variable (hasta de 53.3%), y muerte entre los das 2 y 6
PI (28).
En Italia, un aislamiento de ELV en gallinas de Guinea
con enteritis transmisible, suprimi las ganancias de peso
de gallinas de Guinea comerciales, cuando se les inocul
por va oral al da de edad (23).
Patologa
Las lesiones macroscpicas en pavos infectados de manera
experimental con enterovirus de pavo de EVA consistan
de un ciego dilatado con paredes delgadas, lleno con un
lquido amarillo espumoso; se detectaron secreciones del
intestino delgado (14, 30). Los estudios morfomtricos in-
dicaron acortamiento de las vellosidades duodenales y elon-
gacin de las criptas en el duodeno y el leon. En las
infecciones que se desarrollan de manera natural en los pa-
vos, por lo general los ELV se desarrollan como un ele-
mento de infecciones mixtas. De manera interesante, los
pavipollos infectados de manera experimental con un
inculo combinado de ELV/rotavirus grupo A resulta-
ron afectados de manera ms grave, en trminos de signos
clnicos, ganancia de peso y lesiones que aquellos pavi-
pollos que recibieron cualquiera de los inculos por sepa-
rado (12).
Los pollitos infectados de modo experimental con ELV
japoneses y que murieron 2 a 6 dias luego de la inoculacin,
mostraron nefrosis y almacenamiento visceral de uratos.
Los sobrevivientes examinados a los 14 das P1, tenan
nefritis intersticial (28).
DIAGNSTICO
El diagnstico de las infecciones por ELV en las especies
aviares se logra de manera ms frecuente mediante el exa-
men ME de heceso muestras intestinales. Los ELV de pavos
se han identificado en heces y contenido intestinal utilizan-
do procedimientos ME tanto directos como inmunitarios
(11, 18, 30). Para la ME directa, las heces o contenido
intestinal se preparan como suspensiones (lO a 29%) en
solucin salina amortiguada con fosfato y centrifugada a
800 x g durante 20 minutos en una centrifugadora, y el
pellet resultante se resuspende en aproximadamente
500 IlL de agua destilada y 100 IlL de cido fosfotngstico
a 2%. Luego de mezclar el material, ya sea que se aerolice
en unas gradillas de cobre cubiertas con forrnvar o se coloca
una gota del material en la gradilla por 1 a 3 minutos y
se retira por manchado en papel. Asimismo, los ELV de
pavo pueden detectarse en heces o contenido intesti-
nal utilizando ME inmunitaria (25); sin embargo, este
procedimiento requiere de la disponibilidad de antisueros
especficos.
Para la deteccin de ELV de pavo en contenidos
intestinales de pavo, se describe una ELISA con captura
de antgeno (12). El procedimiento ha demostrado ser
rpido, altamente sensible y un mtodo especfico para el
726 . Erfermedades
de las aves
diagnstico del virus. La confirmacin de que las partculas
observadas mediante ME, corresponden a virus animales se
logra por el aislamiento de los virus en embriones de pavo
o de pollo o en cultivos celulares tal como se describe antes.
La caracterizacin antignica del aislamiento depende de la
disponibilidad de antisueros especficos de serogrupo;
la tincin inmunofluorescente de impresiones o los cortes
por criostato de las membranas del saco vitelino o de la
membrana coriolantoica de embriones inoculados o de los cul-
tivos celulares inoculados, diferenciarn entre los aislamien-
tos de serogrupos conocidos y auxiliarn a identificar los
nuevos serogrupos.
Se han detectado anticuerpos hacia EL V por medio
de neutralizacin en suero e inmunofluorescencia en di-
REFERENCIAS
l. Andral, B., and o. Toquin.1984. Observations and isolation
of pseudopicornavirus from sick turkeys. Avian Pathol
13:377-388.
2. Andral, B., M. Lagadic, C. Louzis, J.P. Guillou, and J.M.
Gourreau. 1987. Fulminating disease of guinea fowl: Aetio-
logical studies. Point Veterinaire 19:515-520.
3. Chooi, K.F., and U. Chulan. 1985. Broiler runting/stunting
syndrome in Malaysia. Vet Rec 116:354
4. Oecaesstecker, M., G. Charlier, and G. Meulemans. 1986.
Significance of parvoviruses, entero-like viruses and re-
oviruses in the aetiology of the chicken malabsorption syn-
drome. Avian PathoI15:769-782.
5. Oecaesstecker, M., and G. Meulemans. 1989. Antigenic
relationships between fowl enteroviruses. Avian Pathol
18:715-723.
6. Frazier, J.A., and R.L. Reece. 1990. Infectious stunting
syndrome of chickens in Great Britain: Intestinal ultrastruc-
tural pathology. Avian Pathol 19:759-777.
7. Frazier, J.A., K. Howes, R.L. Reece, A.W. Kidd, and o.
Cavanagh. 1990. Isolation of non-cytopathic viruses impli-
cated in the aetiology of nephritis and baby chick nephropathy
and serologically related to avian nephritis virus. Avian Pathol
19:139-160.
8. Goodwin, M.A., J.F. Oavis, M.S. McNuIty, J. Brown and
E.C. Player. 1993. Enteritis (so-called runting stunting syn-
drome) in Georgia broiler chicks. Avian Dis 37:451-458.
9. Gough, R.E., O.J. Alexander, M.S. Collins, S.A.
Lister, and W.J. Cox. 1988. Routine virus isolation or
detection in the diagnosis of diseaes in birds. Avian
Pathol 17:893-907.
10. Gough, R.E., M.S. Collins, O.J. Alexander, and W.J. Cox.
1990. Viruses and virus-like particles detected in samples
trom diseased game birds in Great Britain during 1988. Avian
PathoI19:331-343.
11. Guy, J.S., and H.J. Barnes. 1991. PartiaI characterization of
a turkey enterovirus-like virus. Avian Dis 35: 197-203.
12. Hayhow, C.S., and Y.M. Saif. 1993. Development of an
antigen-capture enzyme-linked immunosorbent assay for de-
tection of enterovirus in commerciaI turkeys. Avian Dis
37:375-379.
13. Hayhow, C.S., and Y.M. Saif. 1993. Experimental infection
of specific-pathogen-free turkey poults with single and com-
bined enterovirus and group A rotavirus. Avial1 Dis 37:546-
557.
14. Hayhow, C.S., A.V. Parwani, and Y.M. Saif, 1993. Single-
stranded genomic RNA from turkey enterovirus-like virus.
Avian Dis 37:558-560.
(Captulo27)
recto; no obstante,debido a que no se encuentrandistri-
buidos de maneraamplia los aislamientosvirales y los
antisuerosde referencia,no se recomiendael diagnstico
serolgico.
TRATAMIENTO, CONTROL Y
PREVENCiN
Todava no seha definido por completo la participacin de los
EL V como patgenos aviares; en consecuencia, no se dis-
pone de teraputica o medidas profilcticas especficas. .
15. Hayhow,C.S.,Y.M. Saif, K.M. Kerr,and R.E. Whitmoyer.
1993. Furtherobservationson enterovirusinfection in spe-
cific-pathogen-freeturkey poults.Avian Dis 37:124-134.
16. Lavazza, A., S. Pascucci, and D. Gelmetti. 1990. Rod-
shapedvirus-like particlesin intestinalcontentsofthree avian
species.Vet Rec 126:581.
17. Matthews, R.E.F. 1982.Classificationand nomenclatureof
viruses.1nterviro10gy 17:1-199.
18. McNeilly, F., T.J. CanDor,V.M. Calvert,J.A. Smyth, W.L.
Corran, A.J. Morley, D. Thompson,S. Singh, J.R. McFer-
ran, R.M. Adair, and M.S. McNulty.1994. Studieson anew
enterovirus-likevirus isolatedfrom chickens.Avian Pathol
23:313-327.
19. McNulty, M.S., W.L. Corran, D. Todd, and J.R. McFer-
rano 1979. Detection of viruses in avian faecesby direct
electronmicroscopy.Avian Pathol8:239-247.
20. McNulty, M.S., G.M. Allan, T.J. CanDor,J.R. McFerran,
and R.M. McCracken.1984. An entero-likevirus associated
with the runting syndromein broiler chickens.Avian Patllol
13:429-439.
21. McNulty, M.S., G.M. Allan, and J.R. McFerran. 1987.
Isolation of a novel avian entero-like virus. Avian Pathol
16:331-337.
22. McNulty, M.S., T.J. CanDor,F. McNeilly, and J.R. McFer-
rano1990.Biological characterisation of avianenteroviruses
andenterovirus-likeviruses.Avian Pathol 19:75-87.
23. McOrist, S., D. Madill, M. Adamson, and C. Philip.1991.
Vira! enteritis in cockatoos(Cacatuaspp.). Avian Pathol
20:531-539.
24. Pascucci,S., and A. Lavazza. 1994. A survey of enteric
virusesin commercialavianspecies:Experimentalstudiesof
transmissibleenteritisof guineafowl. In M.S. McNulty and
J.B. McFerran(eds.).New and Evolving Virus Diseasesof
Poultry. Commissionof the EuropeanCommunities,Brus-
seis,Belgium,pp. 225-241.
25. Reynolds,D.L., Y.M. Saif, and K.W. Theil.1987. A survey
ofenteric virusesofturkey poults.Avian Dis 31:89-98.
26. Saif, L.J., Y.M. Saif, and K.W. Theil. 1985.Entericviruses
in diarrheicturkey poults.Avian Dis 29:798-811.
27. Saif, Y.M., L.J. Saif, C.L. Hofacre, C. Hayhow, D. E.
Swayne,and R.N. Dearth. 1990.A small round virus asso-
ciatcdwith enteritisin turkey poults.Avian Dis 34:762-764.
28. Shirai, J., K. Nakamura, K. Shinohara, and H. Kawa-
mura.1991. Pathogenicityandantigenicityofavian nephritis
isolates.Avian Dis 35:49-54.
29. Shirai, J., N. Tanimura, K. Uramoto, M. Narita, K.
Nakamura, and H. Kawamura. 1992. Pathologically and

serologically different avian nephritis virus isolates impli-
cated in etiology of baby chick nephropathy.Avian Dis
36:369-377.
30. Spackman,D., R.E. Gough, M.S. Collins, and D. Lanning.
1984. Isolation of an enterovirus-likeagent from the me-
conium of dead-in-shellchickenembryos.Vet Rec 114:216-
218.
31. Swayne, D.E., M.J. Radin, and Y.M. Saif. 1990. Enteric
diseasein specific-pathogen-freeturkey poults inoculated
with a small round turkey-origin enteric virus. Avian Dis
34:683-692.
Infeccionesentricasvira/es. 727
32. Takase, K., K. Shinohara, M. Tsuneyoshi, M. Yamamoto,
and S. Yamada. 1989. Isolation and characterisation of cy-
topathic avian enteroviruses from broiler chicks. Avian Pathol
18:631-642.
33. Takase, K., T. Uchimura, and M. Yamamoto. 1990. Com-
parative studies on fue pathogenicity of fue cytopathic aviaR
enteroviruses (avian nephritis virus) isolated from broiler
chicks. Avian PathoI19:635-642.
34. Wylie, S.L., and O.A. Pass. 1989.lnvestigations of an enteric
infection of cockatoos caused by an enterovirus-like agent.
Aust Vet J 66:321-324.
 INTRODUCCiN
los virus que son miembros del gnero Reovirus se pueden
separar en dos subdivisiones con base en su origen: mam-
fero o aves (37, 45). Estas dos subdivisiones se diferencian,
adems, por su configuracin antignica, crecimiento en
cultivo celular, especificidad del husped y capacidad para
inducir hemaglutinacin in vitro.
Los reovirus se han aislado de una diversidad de tejidos
en pollos afectados con diversos padecimientos, incluyendo
artritisltenosinovitis viral, sndrome de crecimiento defi-
ciente,enfermedadesrespiratorias,enfermedadesentricasy el
sndrome de mal absorcin. Con frecuencia, se han encon-
trado en pollos que eran clnicarnente normales (65). La natu-
raleza de la enfermedad, que se produce despus de la
infeccin por reo virus, depende mucho de la edad del hus-
ped, el patotipo patolgico del virus y la va de exposicin.
Las prdidas econmicasocasionadaspor las infecciones
de reovirus muchas veces son el resultado de cojera (artri-
tis/tenosinovitis viral) y una falta general de desempeo,que
comprende disminucin en el aumento de peso, mala con-
versin de alimento y una comercializacin reducida de las
aves afectadas.
HISTORIA
En 1954, Fahey y Crawley (13) hicieron lo que despus
confinnaron Petek y colaboradores (59), fue el aislamiento
inicial de reovirus aviar de las vas respiratorias de pollos con
enfennedades respiratorias crnicas. El virus de Fahey-
Crawley, cuando se inoculaba en pollos susceptiblesprovoca-
ba una enfennedad respiratoria moderada,necrosisdel hgado
e inflamacin de los tendonesy las membranassinoviales.
En 1957, Olson y colaboradores describieron una si-
novitis de desarrollo natural en pollo, de la cual pudieron
aislar un agente insensible a la clortetraciclina ya la furazo-
7'
lidona, que carecia de relacin serolgica con Mycoplasma
gallisepticum y Mycoplasma synoviae. Este agente,llamado
ms adelante agente de la artritis viral por Olson y Kerr
(53), Walker y colaboradores en 1972 (89) lo identificaron
finalmente como un reovirus. Dalton y Henry (6) usaron el
trmino tenosinovitis para definir las alteraciones en los
tendones y en las vainas tendinosas relacionadas con un
padecimiento que consideraban distinto al ocasionado por
M. synoviae. Esta diferencia fue comprobada por Olson y
Solomon (55) cuando comunicaron tenosinovitis en pollos
producidos de manera comercial, que hablan sido deriva-
dos de pollos de engorda libres de M. synoviae. Un ais-
lamiento obtenido de estas aves tenia caracteristicas
idnticas a las descritas para el virus de la artritis viral y se
observ que era antignicamente similar al virus de Fahey-
Crawley (56). A partir de los primeros informes de tenosi-
novitis en EUA e Inglaterra, se ha descrito la enfermedad
en muchos otros paises. Varios repasos documentan la inci-
dencia de tenosinovitis inducida por reovirus (41, 64, 82).
Los reovirus se han relacionado con otros padecimientos
que incluyen rotura del tendn del gastrocnemio, osteopo-
rosis, pericarditis, miocarditis, hidropericardio, empastamiento
cloacal, mortalidad temprana en pavipollos y de manera ms
reciente sindrome de malabsorcin. En el caso del ltimo
padecimiento, el cuadro etiolgico no est definido con
claridad. Adems de los reovirus, se ha afirmado que estn
implicados varios otros virus asi como bacteriasy agentesno
infecciosos(vaseEnfermedadesemergentesy enfermedades
de etiologia compleja o desconocida).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
Las infecciones por reovirus son frecuentes a nivel mundial
en pollos, pavos y otras especies aviares. Los pollos
tipo carne padecen, principalmente, artritisltenosinovitis
viral, pero se ha diagnosticado en aves ponedoras (75) y
pavos (58). Se ha comunicado sndrome de malabsorcin
730 . Enfermedades de las aves
relacionado con reovirus en EVA, Europa y Australia, pero
muchos de estos nexos son tenues y requieren confirmacin.
Los reovirus se encuentran de manera comn en las vias
digestiva y respiratoria de pollos y pavos desdeel punto de vista
clinico normales (38, 59, 77, 94) Y se han identificado como
contaminantesen la vacuna de la enfermedad de Marek (91).
ETIOLOGA
Como grupo, los reovirus carecen de envoltura y tienen
simetra icosahdrica y estructura de doble cpside. Las
partculas virales intactas tienen un dimetro de alrededor
de 75 nm y una densidad en cloruro de cesio de 1.36 a
1.37 gimL (18,73,74,79). El genoma viral est constituido
por dsRNA que est segmentado y puede segregarseadicio-
nalmente en cuando menos tres clases de tarnaflo, que
contienen un total de 10 especiesmoleculares separadas(19,
20, 79).
Los reovirus son resistentes al calor, pueden tolerar
60 C durante 8 a 10 horas, 56 C por 22 a 24 horas, 37 C
a lo largo de 15 a 16 semanas, 22 C durante 48 a 51
semanas, 4 C por ms de tres aos, -20 C por ms de
cuatro aos y -63 C por ms de 10 aflos (52). El ttulo
de virus semipurificado a 60 C se reduce en cinco horas,
pero no se inactiva por completo. El tratamiento con calor
en presencia de cloruro de magnesio aumenta los ttulos.
Los reovirus no son sensibles al ter, pero lo son en
grado ligero al cloroformo. Son resistentes a T3.0; perxido
de hidrgeno, cuando se incuba durante una hora a tem-
peratura ambiente; Lisol a 2%; formalina a 3%; y los inhi-
bidores metablicos de DNA actinomicina D, citosina
arabinsido y 5-fluoro-2-deoxiuridina. Se inactivan por eta-
nol a 70% por yodo orgnico a 0.5% (28) y una solucin de
perxido de hidrgeno a 5% (50).
Los intentos por demostrar hemaglutinacin del reovi-
rus aviar, por lo general no han tenido xito (64) con dos
excepciones (9, 15).
Clasificacin de cepas
Los reovirus se pueden clasificar por el uso de procedimien-
tos serolgicos o de acuerdo con su patogenicidad relativa
para los pollos. Kawamura y Tsubahara y Kawamura y
colaboradores (37,38) identificaron cinco serotipos de reo-
virus de 77 aislamientos obtenidos originalmente de heces,
hisopos cloacales y trqueas. Sahu y Olson (72) hallaron
cuatro serotipos aislados de intestino, vas respiratorias y
sinoviales.Wood y colaboradores(92) calcularonla rela-
cin de reovirus originados de EUA, Reino Unido, Alemania
y Japn, y encontraron cuando menos 11 serotipos, aunque
hubo una neutralizacin cruzada considerable entre los tipos
heterlogos. Hieronymus y colaboradores (23) agruparon
cinco aislamientos de reovirus a partir del sndrome de
malabsorcin en tres serotipos, mientras tanto Robertson y
Wilcox (63) asignaron 10 aislamientos australianos a tres
grupos con considerable reactividad cruzada. Parece que
los reovirus existen muchas veces como subtipos antigni-
CO~ms Que como diferentes serotipos.
(Captulo28)
Rosenberger (68) inocul pollos SPF por diversas vias
con virus antignicarnente similares, purificados en placa,
y demostraron diferencias claras de cepas con base en la
patogenicidad relativa y persistencia de virus.
Sistemas de husped de laboratorio
Los reovirus proliferan con facilidad en embriones de pollo
despusde inoculacin del saco vitelino o de la membrana
corioalantoidea (MCA). Para aislamientos se prefiere el
saco vitelino, el cual provoca mortalidad del embrin de 3 a
5 das despus de la inoculacin, mostrando ste una colo-
racin amoratada debida a hemorragia subcutnea masiva.
La mortalidad en los embriones inoculados en la MCA de
ordinario sucede de 7 a 8 das despusde la inoculacin; los
embriones estn ligeramente reducidos de tamao con au-
mento de volumen ocasional de hgado y bazo. Pueden
haber focos necrticos tanto en el hgado como en el bazo,
en particular en los embriones que sobreviven ms de 7 das
posteriores a la inoculacin. Suelen hallarse pequeas
lesiones blancas de modo ligero elevadas en la MCA. His-
tolgicamente se observan reas de necrosis del ectodermo
con estimulacin slo moderada de las clulas epiteliales.
El mesodermo adyacente a las lesiones est edematoso y
contiene mltiples clulas inflamatorias. Puede encontrarse
slo edema. La mortalidad del embrin se presenta con
menor consecuencia despus de la inoculacin a travs del
saco corioalantoideo.
El virus prolifera en cultivos primarios de clulas de
embrin, pulmn, rin, hgado, macrfagos y testculo
de pollo. Las clulas primarias de rin de pollo de 2 a 6
semanas de edad son satisfactorias, pero para placas y
aislamiento se prefieren clulas primarias de hgado de
embrin (2, 22). Los fibroblastos de embrin de pollo son
adecuados para la proliferacin de reovirus, pero ste a
menudo requiere adaptacin (2). Los cultivos de clulas
provenientes de pollos infectados con reovirus se caracteri-
zan por la formacin de sincitios, que pueden originarse
tan pronto como de las 24 a 48 horas, seguidos por dege-
neracin que deja orificios en la capa unicelular y clulas
gigantes que flotan en el medio. Las clulas infectadas
muestran inclusiones intracitoplsmicas que pueden presen-
tarse ya sea eosinfilas o basfilas (64). De las mltiples
lineas celulares establecidas sometidas a prueba, el virus se
ha desarrollado en clulas Yero (72), BHK 21/13, 1TI, rin
felino (RF), rin bovino de Georgia (RBG), rin de
conejo (RC), rin porcino (RP) (2), una lil'ea celular
de codomizjaponesa (QT35) derivada de un fibrosarcoma
(5) y de clulas linfoblastoides de pollo (76).
Patogenicidad
Aunque se vinculan normalmente con artritis/tenosinovitis,
los reovirus tambin se han identificado como la etiologa de
otras enfermedades, como retraso del crecimiento, pericar-
ditis, miocarditis, hidropericardio, enteritis, hepatitis, atrofia
bursal y tmica, osteoporosis y sndromes respiratorios
agudos y crnicos (64). Aument la patogenicidad de
aislamientos seleccionados de reo virus por coinfeccin
con Eimeria lenella o Eimeria maxima (70, 71). La exposi-
cin al virus de la enfermedad infecciosa de la bolsa o los

regmenes dietticos partculares incrementan la intensidad
de la tenosnovitis ocasionada por infecciones con el aisla-
miento WVU-2937 (3, 4, 80). Adems, los reovirus pue-
den exacerbar enfermedades originadas por otros patgenos
que comprenden al agente de la anemia de pollo (12),
Escherichia coli y virus de la enfermedad de Newcastle
(69). Puede aumentar la susceptibilidad a otros patge-
nos infecciosos despus de exposicin o de manera conco-
mitante con reovirus, a causa de deterioro del sistema
inmunitario (62).
. PATOGNESISy EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
Aunque se han encontrado reovirus en mltiples especies
aviares, los pollos y los pavos son los nicos huspedesna-
turales o experimentales reconocidos para la artritisltenosi-
novitis inducida por reovirus. Los reovirus se han aislado
de pavos con artritis (58), y Van der Heide y colaboradores
(87) descubrieron que un aislamiento de pavo resultaba
patgeno para pollos. El aislamiento de pavo se neutraliz
con antisuero SI133 de reovirus de pollo. Tambin se ha
vinculado a una elevada mortalidad en pavipollos con el
reovirus (77), aunque los pavos fueron ms resistentes que
los pollos a la tenosinovitis inducida porreovirus(I). McFe-
rran y colaboradores (46) identificaron un reovirus en heces
de pavo, que comparta el antgeno especfico de grupo con
aislamientos de pollo, pero no se neutralizaba con el anti-
suero de referencia disponible.
Se hallaron reovirus en patos, palomas, gansos, pjaro
carpintero americano y en especies de psitcidas afectadas
clnicamente, pero no siempre se ha establecido una relacin
etiolgica firme (8, 64). En varios pases informaron de una
enfermedad en patos almizcleros caracterizada por malestar
general, diarrea y falta de crecimiento (14, 36, 43), Y re-
producida de manera experimental con reovirus aislados
(14,43). Los intentos por establecer una infeccin activa en
el canario, paloma, cobayo, rata, ratn, criceto y conejo
fallaron; sin embargo, Phillips y colaboradores (60) nfor-
maron lesiones hepticas en ratones neonatos despus de
infeccin oral y nasal, y Nersessian y colaboradores (51)
provocaron falta de crecimiento e incoordinacin en ratones
lactantes inoculados de manera intracerebral con varios
aslamientos de pavo.
Resistencia relacionada con la edad
Kerr y Olson (39) fueron los primeros en comunicar una
resistencia a la artritis/tenosinovitis inducida por virus rela-
cionada con la edad. La enfermedad puede reproducirse con
facilidad en pollitos de un da de edad libres de anticuerpos
maternos (30, 86), mientras que pollos de mayor edad
se infectan, pero la enfermedad por lo general es menos
intensa y el periodo de ncubacin ms prolongado. Resul-
tados similares fueron comunicados por Rosenberger (68),
con reovirus aislados de aves con una falta aparente de creci-
miento o sndrome de malabsorcin y tenosinovitis. Jones y
Georgiou (30) sugirieron que la susceptibilidad relacio-
nada con la edad puede estar a su vez vinculada con la
Artritis vira/ . 73/
incapacidadde las avesjvenes para desarrollaruna res.
puestainmunitariaeficaz.
Transmisin
La transmisin horizontal de reovirus se ha documentado
de manera extensa (64, 82). No obstante, hay una variacin
considerable entre cepas de virus en lo referente a su capa-
cidad para propagarse lateralmente. Aunque pueden excre-
tarse reo virus tanto de las vas intestinales como
respiratorias durante cuando menos 10 das posteriores a la
inoculacin, parece ser que el virus se elimina por lo comn
del intestino durante periodos ms prolongados, lo cual
sugiere a la contaminacin fecal como una fuente primaria
de infeccin por contacto (33, 42). Roessler (66) demostr
que pollitos de un da de edad tienen mayor susceptibilidad
al reovirus introducido a travs de las vas respiratorias que
por la oral. El virus puede persistir durante periodos prolon-
gados en las tonsilas cecales y en las articulaciones del tarso,
en particular en aves infectadas a edad temprana (31, 44) lo
cual implica a aves portadoras como fuentes potenciales de
infeccin de otras aves.
Menendez y colaboradores (48) y Van der Heide y
Kalbac (83), han mostrado con claridad que los reovirus
aviarios se pueden transmitir de manera vertical. Menendez
y colaboradores demostraron que despus de la inoculacin
oral, traqueal y nasal en aves reproductoras de 15 meses de
edad, el virus se present en los pollitos de huevos puestos
de 17, 18 y 19 das despus de la infeccin. El ndice de
transmisin por el huevo fue bajo (1.7%). Asimismo, los
reovirus se aislaron de cultivos de fibroblastos de embrin
de pollo preparados de huevos embrionados derivados de
gallinas infectadas de manera experimental (83).
Periodo de incubacin
El periodo de incubacin difiere dependiendo del patotipo
del virus, edad del husped y via de exposicin (64, 82). En
pollos de dos semanas de edad inoculados, el periodo de
incubacin vari de un da (inoculacin en el cojinete plan-
tar) hasta 11 das (inoculacin intramuscular, intravenosa e
intrasinusal). El periodo de incubacin despus de la inocu-
lacin intratraqueal y la exposicin por contacto fue de 9 a
13 das, respectivamente (55).
Muchas veces las infecciones no son aparentes, y slo
son demostrables por medio de serologa o aislamientos del
virus. Las aves maduras inoculadas por va oral y respirato-
ria con aislamiento FDO tenan virus en todos los rganos
en las pruebas efectuadas a los 4 das posteriores a la
infeccin. El nmero de aislamientos del virus se redujo
considerablemente hacia las 2 semanas,y no se hall virus
20 das despus de la infeccin. En los tendones flexores y
extensores de los miembros plvicos el virus se localiz con
frecuencia, aunque no fueron evidentes lesiones macrosc-
picas (49). La reinoculacin de pollos de un da de edad en
el cojinete plantar, con un reovirus artrotrpico (R2) desa-
rroll ms rpido la enfermedad en comparacin con las vas
oral, subcutnea o articular (27). Cuando se les infect por
la va oral (la cual parece ser la va ms probable para el
virus transmitido de manera natural) el sitio inicial de la
replicacin viral, que suced 2 a 12 horas posexposicin,
732 . Enfermedades de las aves
fue el epitelio del intestino y la bolsa de Fabricio. Despusde
esto, el virus se distribuy en un amplio rango de tejidos,
incluyendo el corvejn, en 24 a 48 horas (35). Muchos reo-
virus ocasionan alteraciones inflamatorias microscpicas en
los tendunes flexores digitales y extensores metatarsianos
sin desarrollo de lesiones macroscpicas (54).
Cuando se origina enfermedad (artritis/tenosinovitis
viral) por infeccin natural, puede observarse en avesjve-
nes de 4 a 7 semanas de edad, pero puede verse tambin en
pollos mucho mayores (82). La morbilidad puede ser
tan elevada como de 100%, mientras que la mortalidad por
lo general es inferior a 6%.
Signos
En las infecciones agudas existe cojera y algunos pollos
tienen poco crecimiento. Con la infeccin crnica la cojera
es ms pronunciada, y en un porcentaje reducido de los
pollos est inmovilizada la articulacin del tarso. En una
parvada de 36 000 pollos de engorda, la infeccin, diagnos-
ticada primero como sinovitis infecciosa s~ present en 8 a
16 locales en los cuales los pollos tenan de 3 a 4 semanas
de edad. Alrededor de 550 aves murieron o las retiraron de-
bido a cojera hacia las 7 a 8 semanas. Otras 4500 aves
mostraron crecimiento deficiente.
En otra parvada de ms o menos 15 000 pollos de
engorda, no se observaron signos clnicos de artritis/teno-
sinovitis viral, pero en casi 5% de las aves se apreci
crecimiento en el rea del gastrocnemio o de los tendones
de los flexores digitales durante el sacrificio. A las 9 sema-
nas, las aves de esta parvada tenan un peso promedio de
slo 1.660 g, la conversin alimenticia era de 2.45%, la
mortalidad totaliz 5% y el ndice de decomiso fue de 2.6 %.
Se aisl virus de 2 aves decomisadas por toxemia; de
80 muestras de suero obtenidas de esta parvada, 896/0tuvo
anticuerpos contra reovirus detectados en una prueba de
precipitina. Esta infeccin inaparente ocasion pro-
bablemente los resultados deficientes de estos pollos.
Otros investigadores han hecho observaciones simila-
res (18, 29). La rotura del tendn del gastrocnemio, en
Figura 28-1. Pollo de engorda de 8 semanas de edad que
muestra hinchazn muy notable de los flexores digitales y
extensores metatarsianos. El diagnstico se puede estable-
cer a menudo con base en la hinchazn bilateral de estos
tendones
(Captulo28)
especial en pollos asaderos machos de 12 a 16 semanas
de edad, a menudo se relaciona con infeccin por reovirus
(29, 34). Se ha observado una lesin parecida en pavos de
5 a 8 semanasde edad (58). La marcha tipica desigual en la
rotura bilateral del tendn, se origina por incapacidad del
ave para inmovilizar el metatarso. Esto ltimo muchas ve-
ces se acompaa con rotura de vasos sanguineos.
Lesiones macroscpicas
Las lesiones macroscpicas en pollos infectados de manera
natural, se manifiestan por hinchazones de los tendones
flexores digitales y extensores metatarsianos. Esta ltima
lesin es evidente por palpacin inmediatamente por enci-
ma del tarso, y puede observarse con facilidad cuando se
quitan las plumas (figura 28-1).
Las hinchazones del cojinete plantar y de la articu-
lacin del tarso son menos frecuentes.El tarso suele contener
una cantidad reducida de exudado de color pajizo o teftido
con sangre; en unos cuantos casos hay una cantidad consi-
derable de exudado purulento que semeja al que se observa
con la sinovitis infecciosa. Al inicio de la infeccin hay un
edema muy evidente de las vainas tendinosas tarsiana y
metatarsiana (figura 28-2). Las hemorragias petequiales
son frecuentes en las membranas sinoviales por encima del
tarso (figura 28-3B).
La inflamacin de las reas tendinosas progresa hacia
una lesin de tipo crnico caracterizada por endurecimiento
y fusin de las vainas tendinosas. Se desarrollan pequeftas
erosiones puntiformes en el cartlago articular del tibiotarso
distal. Estas erosiones aumentan, coalescen y se extienden
al huesosubyacente(figura 28-3B, C). En la superficie articu-
lar hay un crecimiento excesivo de paRDOSfibrocartilagi-
no so. Los cndilos y los epicndilos muchas veces estn
afectados (40). En pollos inoculados est aumentada la
difisis del metatarsiano proximal del miembro afectado.
Figura 28-2. Edema de grado muy manifiesto en las vainas
tendinosas de los flexores digitales (izquierda); normales
(derecha).

Figura 28-3. Lesiones de artritis viral en la tibia posterior distal de pollos inoculados. A. Normal. B. Erosiones en cartilago y
hemorragias de la membrana sinovial 35 das despus de la inoculacin. C. Erosiones en cartlago y engrosamiento muy
notable de la membrana sinovial212 das despus de la inoculacin.
Histopatologa
Kerr y Olson (40) han descrito alteraciones histolgicas. En
general, son las mismas en las infecciones naturales y expe-
rimentales. Durante la fase aguda (7 a 15 das despus de la
inoculacin en el cojinete plantar) se aprecia edema, necro-
sis con coagulacin, acumulacin de neutrfilos e inflama-
cin perivascular. Tambin hay hipertrofia e hiperplasia de
clulas sinoviales, infiltracin de linfocitos y macrfagos, y
proliferacin de clulas reticulares. Estas ltimas lesiones
hacen que se engruesen las capas parietal y visceral de las
vainas tendinosas en grado muy manifiesto. La cavidad
sinovial est llena con neutrfilos, macrfagos y clulas si-
noviales esfaceladas. Se desarrolla periostitis caracterizada
por aumento de osteoclastos. Durante la fase crnica (que
se inicia hacia los 15 das posteriores a la infeccin), la
membrana sinovial desarrolla prolongaciones vellosas y
se observan ndulos lnfoides. Despus de 30 das las
alteraciones inflamatorias se vuelven ms crnicas. Hay un
incremento en la cantidad de tejido conjuntivo fibroso e
infiltracin o proliferacin pronunciada de clulas reticu-
lares, linfocitos, macrfagos y clulas plasmticas.
Las mismas alteraciones inflamatorias generales se
desarrollan en las reas tarsometatarsiana y articulacin del
tarso. Se inhibe el desarrollo de huesos sesamoideos en
el tendn del miembro afectado. Algunos tendones se reem-
plazan totalmente por tejido de granulacin irregular, y se
forman grandes vellosidades en la membrana sinovial.
A los 54 das posteriores a la infeccin, las aves infec-
tadas por va oral mostraron fibrosis crnica de las vainas
tendinosas, con invasin de tejido fibroso que ocasion
anquilosis e inmovilidad (85).
El crecimiento lineal de clulas del cartlago en el
hueso tarsometatarsiano proximal se vuelve estrecho e irre-
gular. Las erosiones en el cartlago de la articulacin del
Artritis vira! . 733
tarso se acompafian por un pannus de granulacin. Los
osteoblastos se activan y se depositan formando una capa
engrosada de hueso por debajo de la erosin. Hay actividad
osteoblstica presente en los cndilos, epicndilos y tibia
accesoria, causante de osteoneognesis y exstosis subse-
cuente (40). De manera ultraestructural, el tendn y la vaina
del gastrocnemio, en aves de engorda infectadas con reovi-
rus al da de edad por va oral, se caracterizaron por cambios
degenerativos en los fibroblastos, incluyendo vacuolizacin
citoplsmica, disrrupcin de la membrana, prdida de ribo-
sornasdel retculo endoplsmico y disrrupcin mitocondrial
y celular generalizada (25).
Se ha descrito con detalle lesionesen el corazn (40, 55).
La presenciade una infiltracin de neutrfilos entre las fibras
miocrdicas es un hallazgo constante. En algunos casos se
acompafia por clulas mononucleares proliferantes, proba-
blemente clulas reticulares. La patogenicidad de los reovi-
rus aviares para los pollitos de un da de edad, mostr el
potencial artrgeno de todas las cepas y necrosis heptica
de grado muy notable (21).
Los eritrocitos, hematcrito y determinacionestotales de
leucocitos se encuentran por lo comn dentro de lmites
normales, aunque puede haber una elevacin en el porcentaje
de neutrfilos y reduccin en el porcentaje de linfocitos.
Inmunidad
Los reovirus aviares poseen un antigeno especifico a grupo
discemible mediante tcnicas de difusin en gel y un anti-
geno especifico a serotipo que se demuestra con valoracio-
nes de anticuerpos neutralizantes en reduccin de placas y
embrin de pollo (64, 82). Los anticuerpos neutralizantes
se pueden detectar de 7 a 10 das despus de la infeccin,
y los anticuerpos precipitantes en alrededor de 2 semanas.
El anticuerpo neutralizante parece persistir ms tiempo que
734 Enfermedades de las aves
el precipitante, pero esto puede ser simplemente un reflejo
de la sensibilidad de la valoracin. No se comprende bien
la importancia de anticuerpos en el establecimiento de la
proteccin, ya que las aves pueden infectarse de manera
persistente en presencia de concentraciones elevadas de
anticuerpo s circulantes (32). No obstante, parece que los an-
ticuerpos matemos pueden proporcionar cierto grado de
proteccin a los pollitos de un d!ade edad contra los desafios
naturales experimentales (84, 86). La proteccin ,elativa
proporcionada por un anticuerpo parece estar relacionada
tanto con la homogeneidad de serotipo, virulencia de virus
y edad del husped, as! como con el ttulo de anticuerpos
(61,68,86).
Se ha evidenciado la induccin de interfern por reo-
virus aviarios in vitro e in vivo. La cepa SI133 atenuada
ocasion interfern en cultivos celulares de embrin de
pollo, mientras que se detect el interfern in vivo en los
pulmones, pero no en otros tejidos (10,11,90). Un reovirus
ms patgeno provoca la produccin de interfern de-
tectable en muestras de suero (lO, 11). Hill Y colaboradores
(24) informaron que la supresin de la inmunidad media-
da por clulas T mediante ciclosporina A, increment la
mortalidad en aves infectadas con reovirus, pero no afect
la relativa gravedad de las lesiones tendinosas.
DIAGNSTICO
Puede hacerse un diagnstico presuntivo de artritis viral con
base en signos y lesiones. La afectacin de los tendones
extensores metatarsianos y flexores digitales principalmen-
te (figura 28-2), y la infiltracin de neutrfilos en el corazn
ayudan a diferenciar entre la sinoyitis bacteriana y la mico-
plsmica. La demostracin de reovirus en las vainas tendi-
nosas por tcnicas de anticuerpos fluorescentes (64) o el
aislamiento en embriones de pollo o en clulas de hgado de
embrin de pollo es una evidencia adicional (64, 82). La
patogenicidad relativa de un reovirus obtenido de alguna
articulacin afectada, puede confirmarse con inoculacin en
el cojinete plantar de pollos susceptibles de un da de edad.
Si es patgeno, el virus inducir una inflamacin pronun-
ciada del cojinete plantar dentro de un plazo de 72 horas
posteriores a la inoculacin.
Los reovirus se pueden diferenciar con facilidad de
otros virus por medio de sus caractersticas fisicoqumi-
cas tpicas y la presencia de un antgeno especfico a grupo
demostrable en la prueba de precipitina en gel agar. Para la
preparacin del antgeno, se inoculan embriones de pollo de
9 a 11 das de edad por la va de la MCA, y sta se cosecha
de embriones muertos o afectados dentro de un plazo de
7 das posterior a la inoculacin. Entonces, la MCA se ho-
mogenizay utiliza como antgeno (56). La prueba de preci-
pitina se puede utilizar para identificar aislamientos como
reovirus, si se dispone de antisuero positivo conocido, o
puede emplearse como indicacin del estado de anticuerpos
en las parvadas afectadas.
(Captulo28)
Serologa
El anticuerpo contra reovirus especifico a grupo puede
detectarse con facilidad con la prueba de precipitina en gel
agar (37,56) o la prueba indirecta de anticuerpos fluores-
centes (PIAF) (26). La prueba PIAF es ms sensible y, por
tanto, ms adecuada para las valoraciones cuantitativas.
La neutralizacin de virus, con base en reduccin de placa
en cultivos de rin de pollo o de clulas higado de embrin
de pollo se ha usado de manera regular para determinar
diferencias de serotipo con antisuero de conejo y pollo (64,
82). Aunque se han descrito varios serotipos, existe una
heterogeneidad considerable entre los aislamientos de reo-
virus, con muchos de ellos clasificados como subtipos antig-
nicos ms que como serotipos distintos. Las determinaciones
in vitro de la especificidad de los anticuerpos contra reovi-
rus, no siempre se pueden correlacionar con proteccin
contra el desafio homlogo o heterlogo de aves con anti-
cuerpos derivados de la madre (93), y la especificidad de
tipo de los anticuerpos neutralizantes es menor para los
pollos inmunizados con reovlrus inactivados que para
los inmunizados despus de la infeccin (47).
Slaght y colaboradores (78) fueron los primeros en
describir una valoracin ELISA para detectar anticuerpo s
contra reovirus aviar. Se us como antgeno la cepa SI133
y se encontr que reacciona con anticuerpos contra
aislamientos de Reo-25 y WVU2937; los anticuerpos ho-
mlogos tienen el ttulo ms alto. Los sistemas ELISA
disponibles hoy dia en fuentes comerciales, aparentemente
son adecuadospara evaluar las concentraciones de anticuer-
pos contra reovirus con base en parvadas (81).
PREVENCiN Y CONTROL
La caracterstica de ubicuidad que tienen los reo virus avia-
res, y su estabilidad inherente, junto con las prcticas mo-
dernas de crianza confinadas con alta densidad, sugieren
que la eliminacin de la exposicin al virus puede ser dificil.
El virus se puede transmitir tanto vertical como horzontal-
mente, y debido a su resistencia a la inactivacin puede
adems ser transportado con frecuencia por medios me-
cnicos. La limpieza minuciosa de un gallinero parece
prevenir la infeccin con virus patgenos en grupos subse-
cuentes despus de la eliminacin de una parvada infectada
de las instalaciones. Los desinfectantes comunes no se han
probado de manera adecuada, pero se piensa que la sosa y
las soluciones de yodo orgnico a 0.5% son inactivadores
eficaces.
Los pollitos son ms susceptibles a los reovirus pat-
genos a un da de edad, y luego desarrollan una resistencia
relacionada con la edad, que se inicia tan pronto como a las
2 semanas. Debido a su perodo de mayor susceptibilidad,
se han desarrollado vacunas y programas de vacunacin
dirigidos a dar proteccin alprmer da de edad. La inmu-
nizacin activa se puede lograr mediante vacunacin con
reovirus viable atenuado, el cual se aplica normalmente por
via subcutnea (88), aunque tambin se ha utilizado la
inmunizacin mediante la aplicacin de aerosol grueso (17).

Puede demostrarse proteccin contra un desafio subsecuen-
te, pero las vacunas de reovirus de S 1133 pueden interferir
con la vacunacin contra la enfermedad de Marek en caso
de que se administre de manera simultnea (67). La vacu-
nacin contra reovirus en parvadas de reproductoras se
puede efectuar con vacunas tanto viables como inactivadas
o con combinaciones de ambas. En caso de administrarse
una vacuna viva, debe ser antes del comienzo de la postura
para evitar la transmisin transovrica del virus vacunal
REFERENCIAS
l. Al Afaleq, A., and R.C. Jones. 1989. Pathogenicity ofthree
turkey and three chicken reoviruses for poults and chicks with
particular referente to arthritis/tenosynovitis. Avian Pathol
18:433-440.
2. 8arta, V., W. T. Springer, and D.L. Miller.1984. A compari-
son of avian and marnmalian cell cultures for fue propagation
ofavian reovirus WVU 2937. Avian Dis 28:216-223.
3. Cook, M.E., W. T. Springer, K.M. Kerr, and J.A. Herbert.
1984. Severity oftenosynovitis in reovirus-infected chickens
t'ed various dietary levels of choline, folic acid, manganese,
biotin, or niacin. Avian Dis 28:562-573.
4. Cook, M.E., W.T. Springer, and J.A. Herbert. 1984. En-
hanced incidence ofleg abnormalities in reovirus WVU 2937-
infected chickens red various dietary levels of selected
vitamins. Avian Dis 28:548-561.
5. Cowen, 8.S. and M.O. 8raune. 1988. The propagation of
avian viruses in a continuous cell line (QT35) of Japanese
quail origino Avian Dis 32:282-297.
6. Dalton, P.J., and R. Henry. 1967. Tenosynovitis in poultry.
Vet Rec 80:638.
7. Dobson, K.N. and J.R. Glisson. 1992. Economic impact of
a documented case of reovirus infection in broiler breeders.
Avian Dis 36:788-791.
8. Docherty, D.E., K.A. Converse, W.R. Hansen, and G.W.
Norman. 1994. American woodcock (Scolopox minor) mor-
tality associated with a reovirus. Avian Dis 38:899-904.
9. Dutta, S.K., and 8.S. Pomeroy. 1967.lsolation and charac-
terization of an enterovirus from baby chicks having an enteric
infection. l. Isolation and pathogenicity. Avian Dis 11: 1-9.
lO. Ellis, M.N., C.S. Eidson, J. 8rown, and S.H. Kleven.1983.
Studies on interferon induction and interferon sensitivity of
avian reoviruses. Avian Dis 27:927-936.
11. Ellis, M.N., C.S. Eidson, O.J. Fletcher, and S.H. Kleven.
1983. ViTal tissue tropisms and interferon production in White
Leghorn chickens infected with two reovirus strains. Avian
Dis27:644-651.
12. Engstrom, 8.E., O. Fossum and Margaretha Luthman.
1988. Blue wing disease of chickens: Experimental infection
with Swedish isolate of chicken anemia agent and an avian
reovirus. Avian Pathol 17:33-50.
13. Fahey, J.E. and J.F. Crawley. 1954. Studies on chronic
respiratory disease of chickens. 11.Isolation of a virus. Can J
Comp Med 18:13-21.
14. Gaudry, D., J. TektotT, and J.M. Charles. 1972. A propos
d'un nouveau virus isole chez le canard de Barbarie. Bu" Soc
Sci Vet Med Comp Lyon 74:137-143.
15. Gershowitz, A. and R.E. Wooley.1973. Characterization of
two reoviruses isolated from turkeys with infectious enteritis.
Avian Dis 17:406-414.
16. Giambrone, J.J., T.L. Hathcock, and S.8. Lockaby.1991.
EtTect of a live reovirus vaccine on reproductive performance
ofbroiler breeder hens and developmentofviral tenosynovitis
in progeny. Avian Dis 35:380-383.
Artritis vira! . 735
(16). Las ventajas de este tipo de programa de inmunizacin
abarcan proteccin inmediata a los pollitos de un da de edad
proporcionada por los anticuerpos maternos y una limi-
tacin del potencial de transmisin vertical, de la cual se
ha demostrado su importancia econmica (7). La vacuna-
cin de avesreproductorases un mtodo eficaz para controlar
la artritisltenosinovitis viral y a otros reovirus patgenos,
pero debe reconocerse que la proteccin se asegura sl~
contra serotipos homlogos (61)..
17. Giambrone, J.J., T. Dormitorio, and S.B. Lockaby.1992.
Coarse-spray immunization of one-day-old broilers against
enteric reovirus infections. Avian Dis 36:364-368.
18. Glass, S.E., S.A. Naqi, C.F. Hall, and K.M. Kerr. 1973.
Isolation and characterization of a virus associated with ar-
thritis of chickens. Avian Dis 17:415-424.
19. Gouvea, V.S., and T.J. Schnitzer. 1982. Polymorphism of
the genomic RNAs among the avian reoviruses. J Gen Virol
61 :87-91.
20. Gouvea, V.S., and T.J. Schnitzer. 1982. Polymorphism of
the migration of double-stranded RNA genome segments
ofavian reoviruses. J ViroI43:465-471.
21. Gouvea, V., and T.J. Schnitzer. 1982. Pathogenicity of avian
reoviruses: examination of six isolates and a vaccine strain.
Iniectlmmun38:731-738.
22. Guneratne, J.R.M., R.C. Jones, and K. Georgiou. 1982.
Some observations on the isolation and cultivation of avian
reoviruses. Avian Pathol 11:453-462.
23. Hieronymus, D.R.K., P. Villegas, and S.H. Kleven. 1983.
Identification and serological differentiation of several re-
ovirus strains isolated from chickens with suspected malab-
sorption syndrome. Avian Dis 27:246-254.
24. HiII, J.E., G.N. Rowland, K.S. Latimer, and J. Brown.
1989. Eftects of cyclosporin A on reovirus-infected broilers.
Avian Dis 33:86-92.
25. HiII, J.E., G.N. Rowland, W.L. Steffens, and M.B. Ard.
1989. Ultrastructure afilie gastrocnemius tendon and sheath
from broilers infected with reovirus. Avian Dis 33:79-85.
26. Id e, P.R. 1982. Avian reovirus antibody assay by indirect
immunofluorescence using plastic microculture plates. Can J
Comp Med 46:39-42.
27. Islam, M.R., R.C. Jones and D.F. Kelly. 1988. Pathogenesis
of experimental reovirus tenosynovitis in chickens: influence
afilie route ofinfection. J Comp PathoI98:325-336.
28. Jackson, G.G., and R.L. Mulloon. 1973. Viruses causing
common respiratory infection in mano IV. Reoviruses and
adenoviruses. J Infect Dis 128:811-866.
29. Johnson, D.C., and L.Van der Heide. 1971. Incidence of
tenosynovitis in Maine broilers. Avian Dis 15:829-834.
30. Jones, R.C., and K. Georgiou.1984. Reovirus-induced teno-
synovitis inchickens: The influence ofage at infection. Avian
PathoI13:441-457.
31. Jones, R.C., and F.S.B. Kibenge. 1984. Reovirus-induced
tenosynovitis in chickens: The eftect ofbreed. Avian Pathol
13:511-528.
32. Jones, R.C. and B.N.C. Nwajei.1985. Reovirus-induced teno-
synovitis: persistence ofhomologous challenge virus in broiler
chicks after vaccination of parents. Res Vet Sci 39:39-41.
33. Jones, R.C., and O. Onunkwo. 1978. Studies on experimental
tenosynovitis in light hybrid chickens. Avian Pathol 7: 171-181.
34. Jones, R.C., F.T.W. Jordan, and S. Lioupis.1975. Charac-
teristics of reovirus isolated irom ruptured gastrocnemius
tendons of chickens. Vet Rec 96: 153-154.
736 . Enfermedades de las aves
35. Jones, R.C., M.R. Islam and D.F. Kelly. 1989. Early patho-
genesis of experimental reovirus infection in chickens. Avian
PathoI18:239-253.
36. Kaschula, V.R. 1950. A new virus distase of the Muscovy
duck (Cairina moschata) present in Natal. J S Afr Vet Med
Assoc 21: 18-26.
37. Kawamura, H., and H. Tsubahara. 1966. Common an-
tigenicity of avian reoviruses. Natllnst Anim Health Q (To-
kyo) 6: 187-193.
38. Kawamura, H., F. Shimizu, M. Maeda and H. Tsubahara.
1965. Avian reovirus: its properties and serological classifi-
cation Natllnst Anim Health Q (Tokyo) 5:115-124.
39. Kerr, K.M., and N.O. Olson. 1964. Control of infectious
synovitis. The efIect of age of chickens on the susceptibility
to three agents. Avian Ois 8:256-263.
40. Kerr, K.M. and N.O. Olson. 1969. Pathology of chickens
experimentally inoculated or contact-infected with an arthritis
producing virus. Avian Ois 13:729-745.
41. Kibenge, F.S.8. and G.E. Wilcox. 1983. Tenosynovitis in
chickens. Vet Bull 53:431-444.
42. Macdonald, J.W., C.J. Randall, M.O. Oagless, and O.A.
McMartin. 1978. Observations on viral tenosynovitis (viral
arthritis) in Scotland. Avian PathoI7:471-482.
43. Malkinson, M., K. Perk, and Y. Weisman. 1981. Reovirus
infection ofyoung Muscoyy ducks (Cairina moschata). Avian
PathoII0:433-440.
44. Marquardt, J., W. Herrmanns, L.C. Schulz and W. Lei-
boldo 1983. A persistent reovirus infection of chickens as a
possible model ofhuman rheumatoid arthritis (RA). Zentralbl
Veterinaermed 30B:274-282.
45. Mathews, R.E.F. 1982. Classification and nomenclature of
viruses.lntervirology 17:1-200.
46. McFerran, J.8., T.J. Connor and R.M. McCracken. 1976.
Isolation of adenoviruses and reoviruses from avian species
other than domestic fowl. Avian Ois 20:519-524.
47. Meanger, J., R. Wickramasinghe, C.E. Enriquez, M.O.
Robertson and G.E. Wilcox. 1995. Type-specific antigenic-
ity ofavian reoviruses. Avian PathoI24:121-124.
48. Menendez, N.A., 8.W. Calnek, and 8.S. Cowen. 1975.
Experimental egg-transmission of avian reovirus. Avian Ois
19:104-111.
49. Menendez, N.A., 8.W. Calnek, and 8.S. Cowen. 1975.
Localization of avian reovirus (FOO isolate) in tussues of
mature chickens. Avian Ois 19:112-117.
50. Neighbor, N.K., L.A. Newberry, G.R. 8aygori, J.K.
Skeeles, J.N. 8easly, and R. W. McNew. 1994. The efIect of
microaerosolized hydrogen peroxide on bacteria! and viral
poultrypathogens. PoultSci 73:1511-1516.
51. Nersessian, 8.N., M.A. Goodwin, R.K. Rage, S.H. Kleven,
and J. 8rown. 1986. Studies on orthoreoviruses isolated from
young turkeys. 111.Pathogenic efIects in chicken embryos,
chicks, poults, and suckling mice. Avian Ois 30:585-592.
52. Olson, N.O., and K.M. Kerr. 1966. Some characteristics of
an avian arthritis viral agent. Avian Ois 10:470-476.
53. Olson, N.O., and K.M. Kerr. 1967. The duration and distri-
bution of synovitis-producing agents in chickens. Avian Ois
11:578-585.
54. Olson, N.O., and M.A. Khan.1972. The efIectofintranasal
exposure of chickens to the Fahey-Crawley virus on the
developmentofsynoviallesions. Avian Ois 16:1073-1078.
55. Olson, N.O., and O.P. Solomon. 1968. A natural out-break of
synovitis causedbythe vira! arthritis agent Avian Ois 12:311-316.
56. Olson, N.O., and R. Weiss.1972. Similarity between arthritis
virus and Fahey-Crawley virus. Avian Os 16:535-540.
57. Olson, N.O., O.C. Shelton, and O.A. Munro. 1957.lnfec-
tious synovitis control by medication-efIect of strain difIerences
and pleuropneumonia-like organisms. Am J Vet Res
1!1'7~~-7~Q
(Captulo28)
58. Page, R.K., O.J. Fletcher, and P. ViIlegas. 1982. Infectious
tenosynovitis in young turkeys. Avian Dis 26:924-927.
59. Petek, M., B. Felluga, G. Borghi, and A. Baroni.1967. The
Crawley agent: An avian reovirus. Arch Gesarnte Virus-
forsch 21:413-424.
60. Phillips, P.A., N.F. Stanley, and M. Walters. 1970. Murine
disease induced by avian reovirus. Aust J Exp Biol Med Sci
48:277-284.
61. Rau, W.E., L. Van der Heide, M. Kalbac, and T. Girshick.
1980. Onset ofprogeny immunity against vira! arthritis/teno-
synovitis after experimental vaccination of parent breeder
chickens and cross immunity against six reovirus isolates.
Avian Dis 24:648-657.
62. Rinehart, C.L., and J.K. Rosenberger. 1983. Effects of
avian reoviruses on the immune responses of chickens. Poult
Sci 62:1488-1489.
63. Robertson, M.O., and G.E. Wilcox. 1984. Serological char-
acteristics of avian reoviruses of Australian origino Avian
PathoI13:585-594.
64. Robcrtson, M.O., and G.E. Wilcox. 1986. Avian reovirus.
Vet BuIl56:155-174.
65. Robertson, M.O., G.E. Wilcox and F.S.B. Kibenge, 1984.
Prevalence ofreoviruses in commercial chickens. Aust Vet J
61:319-322.
66. Roessler, D.E.1986. Studies on the pathogenicity and persist-
ence of avian reovirus pathotypes in relation to age resistance
and immunosuppression. PhD Thesis. University of Dela-
ware, Newark.
67. Rosenberger, J.K. 1983. Reovirus interference with
Marek's disease vaccination. Proc 32nd West Poult Dis Conf,
pp. 50-51.
68. Rosenberger, J.K. 1983. Characterization of reoviruses as-
sociated with runting syndrome in chickens. Proc No 66.
Intemational Union of the Immunological Society, Sydney,
Australia, pp. 141-152.
69. Rosenberger, J.K., P.A. Fries, S.S. Cloud and R.A. Wilson.
1986. In vitro and in vivo characterization ofEscherichia coli.
11.Factors associated with pathogenicity. Avian Dis 29:1094-
1107.
70. Ruff, M.O. and J.K. Rosenberger, 1985. Concurrent infec-
tions with reoviruses and coccidia in broilers. Avian Dis
29:465-478.
71. Ruff, M.O. and J.K. Rosenberger, 1985. Interaction of
low-pathogenicity reoviruses and low levels ofinfection with
several coccidia species. Avian Dis 29:1057-1065.
72. Sahu, S.P. and N.O. Olson. 1975. Comparison ofthe char-
acteristics of avian reoviruses isolated from the digestive and
respiratory tract, with viruses isolated form the synovia. Am
J Vet Res 36:847-850.
73. Schnitzer, T.J., T. Ramos, and V. Gouvea. 1982. Avian
reovirus polypeptides: ana!ysis of intracellular virus-speci-
fied products, virions, top component and cores. J Viro!
43:1006-1014.
74. Schnitzer, T.J., J. Rosenberger, 0.0. Huang, V. Gouvea, T.
Ramos, and K. Hassett.1983. Molecular biology and patho-
genicity of avian reoviruses. In R.W. Compons and D.H.
Bishop (eds.). Double-stranded RNA Viruses. Elsevier, New
York, pp. 383-390.
75. Schwartz, L.D., R.F. Gentry, H. Rothenbacher and L. Van
der Heide. 1976. Infectious tenosynovitis in commercial
white leghom chickens. Avian Dis 20:769-773.
76. Shapouri, M.R.S., S.K. Reddy, and A. Silim. 1994. Interac-
tion of avian reovirus with chicken Iymphoblastoid celllines.
Avian Pathol 23:287-296.
77. Simmons, D.G., W.M. Colwell, K.E. Muse, and C.E.
Brcwer. 1972. Isolation and characterization of an enteric
reovirus causing high mortality in turkey poults. Avian Dis
1;.10Q4-110?

78. Slaght, S.S., T.J. Yang, L. Van der Heide and T.N. Fre-
drickson. 1978. An enzyme-linkedimmunosorbentassay
(ELISA) for detectingchickenanti-reovirusantibodyat high
sensitivity.Avian Dis 22:802-805.
79. Spandidos, O.A., and A.F. Graham. 1976. Physical
and chemicalcharacterizationof an avian reovirus. J Virol
19:968-976.
80. Springer, W. T., N.O. Olson, K.M. Kerr, and C.J.
Fabacher. 1983.Responses ofspecific-pathogen-freechicks
to concomitantinfectionsofreovirus (WVU-2937) andinfec-
tious bursaldiseasevirus. Avian Dis 27:911-917.
81. Thayer,S.G.,P. Villegas, and O.J. Fletcher.1987.Compari-
sonoftwo commercialenzyme-1 inkedimmunosorbentassays
and conventiona!methods for avian serology. Avian Dis
31:120-124.
82. Van der Heide, L. 1977. Viral arthritis/tenosynovitis:A
review.Avian PathoI6:271-284.
83. Van der Heide, L., and M. Kalbac. 1975.lnfectious teno-
synovitis (viral arthritis): characterizationof a Connecticut
vira! isolantasa reovirusandevidenceofviral eggtransmis-
sion by reovirus-infectedbroiler breeders.Avian Dis 19:683-
688.
84. Van der Heide, L., and R.K. Page.1980.Field experiments
with viral arthritis/tenosynovitisvaccinationofbreederchick-
ens.Avian Dis 24:493-497.
85. Van der Heide, L., J. Geissler, and E.S. Bryant. 1974.
lnfectious tenosynovitis:serologic and histopathologicre-
sponseafter experimenta!infection with a Connecticutiso-
late.Avian Dis 18:289-296.
86. Van der Heide, L., M. Kalbac, and W.C. Hall. 1976.lnfec-
tious tenosynovitis (viral arthritis): lntluence of maternal
antibodieson fue developmentof tenosynovitislesionsafter
Artritis vira! . 737
experimental infection by day-old chickens with tenosynovi-
tis virus. Avian Dis 20:641-648.
87. Van der Heide, L., M. Kalbac, M. Brustolon, and M.G.
Lawson. 1980. Pathogenicity for chickens of a reovirus iso-
lated from turkeys. Avian Dis 24:989-997.
88. Van der Heide, L., M. Kalbac, and M. Brustolon.
1983. Development of an attenuated apathogenic reovirus
vaccine against viral arthritis/tenosynovitis. Avian Dis
27:698-706.
89. Walker, E.R., M.H. Friedman, and N.O. Olson. 1972.
Electron microscopic study of an avian reovirus that causes
arthritis. J Ultrastruct Res 41 :67- 79.
90. Winship, T.R., and P.I. Marcus. 1980. Interferon induction
by viruses. VI. Reovirus: Virion genome dsRNA as the inter-
feron inducer in aged chick embryo cells. J Interferon Res
1:155-167.
91. Woernle" H., A. Brunner, and K.F. Kussaul. 1974. Nech-
weis avil1ren Reo-Viren im Agar-Gel-Prl1zipitationstest.
Tieraerztl Umsch 29:307-312.
92. Wood, G.W., R.A.J. Nicholas, C.N. Hebert and D.H.
Thornton. 1980. Serological comparisons of avian reoviruses.
J Comp Pathol 90:29-38.
93. Wood, G.W., J.C. Muskett, and D.H. Thorton. 1986. Ob-
servations on the ability of avian reovirus vaccination ofhens to
protect their progeny against the effects of chaIlenge with
homologous and heterologous strains. J Comp Pathol
96:125-129.
94. Wooley, R.E., T.A. Dees, A.S. Cromack, and J.B. Gratzek.
1972. Infectious enteritis of turkeys: characterization of two
reoviruses isolated by sucrose density gradient centrifuga-
tion from turkeys with infectious enteritis. Am J Vet Res
33:157-164.
 Phil D. Lukert e K M Saif
INTRODUCCiN
La infeccin de la bolsa de Fabricio (IBF) es una enferme-
dad viral aguda, sumamente contagiosa, de pollos jvenes.
Las clulas linfoides, en especial las clulas B, constituyen
el blanco celular primario y el tejido linfoide de la bolsa
c10acales el que se afecta con mayor gravedad. Fue descrita
como una nueva entidad patolgica especfica por Cosgrove
(22) en 1962 y se conoci como nefrosis aviar debido al
dao renal extremo que se encontr en aves que murieron
por la infeccin. La importancia econmica de esta enfer-
medad se manifiesta de dos maneras. La primera se debe a
la enfermedad clnica y mortalidad en pollos de tres semanas
de edad y mayores. En segundo lugar, y lo que es ms
importante, la manifestacin es una inmunosupresin pro-
longada grave de los pollos infectados a una edad temprana.
Las secuelasque sehan relacionado con la inmunosupresin
incluyen dermatitis gangrenosa, sndrome de hepatitis-ane-
mia con cuerpos en inclusin, infecciones por E. coli y
fracasos de vacunacin. El virus de IBF no afecta al ser
humano y no tiene importancia en salud pblica.
HISTORIA
Oscureci los estudios iniciales para identificar al agente
etiolgico de la IBF (nefrosis aviar), la presencia del virus
de bronquitis infecciosa (IBY) en el rin en casos de
campo. Winterfield y Hitchner (171) describieron un aisla-
miento de IBY (Gray) que procedi de un caso de campo
de nefrosis similar al nuevo sndrome IBF comunicado.
Debido a la semejanza entre las lesiones del rin inducidas
por el virus Gray y aquellas observadas en la nefrosis aviar,
segn fueron descritas por Cosgrove (22), se pens que el
virus de Gray era el agente causal. Sin embargo, estudios
ulteriores mostraron que las aves inmunes al virus de Gray
an se infectaban con el agente de IBF y desarrollaban
cambios patolgicos en la bolsa cloacal especifico s para la
enfermedad. En estudios posteriores con la IBF, Winterfield
y colaboradores (172) tuvieron xito en el aislamiento de un
agente en huevos embrionados. El patrn de mortalidad fue
irregular y fue dificil conservar al agente en pases seriados.
El aislamiento se conoci como agente bursal infeccioso y
se determin como la causaverdaderade IBF; el virus Gray se
identific como un aislamiento de IBV con tendencias
nefrotxicas. Hitchner (53) sugiri despus el trmino en-
fermedad infecciosa de la bolsa para la enfermedad cau-
sante de lesiones patognomnicas de la bolsa cloacal.
En 1972, Allan y colaboradores (1) dieron a conocer
que las infecciones por el IBFV en edad temprana eran
inmunosupresoras. El reconocimiento de la capacidad in-
munosupresora de las infecciones por el IBFV aument de
manera considerable el inters en el control de estas infec-
ciones. La existencia de un segundo serotipo se inform en
1980 (97). El control de las infecciones virales de IBF se ha
complicado por el reconocimiento de cepas "variantes" del
serotipo 1 del IBFV que se hallaron en el rea de produccin
avcola en Delmarva (127,133). Estas cepas originaron en-
fermedad en presencia de inmunidad materna en contra de
las cepas estndar (131, 133). Estas variantes ya se encon-
traban presentesen la naturalezay se seleccionaronmediante
presin inmunitaria, o eran mutantes que se desarrollaron y
florecieron de nuevo por presin inmunitaria.
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
Las infecciones con el serotipo 1 del IBFV tienen distribu-
cin en todo el mundo y se presentan en todas las reas
importantes de produccin avcola. La incidencia de infeccin
en estas zonas es elevada; prcticamente todas las parvadas
estn expuestas al virus durante las etapas iniciales de vida.
A causa de los programas de vacunacin efectuados por
la mayora de los productores, todos los pollos finalmente
se vuelven seropositivos al IBFV. No obstante, los casos
739
740 . E'1fermedades
de las aves
clinicos son poco comunes, ya que las infecciones se modi-
fican por los anticuerpos matemos o se deben a cepas
variantes que no ocasionan enfermedad, pero que pueden
inducir grave inmunosupresin. Las cepas altamente viru-
lentas aisladas originalmente en Holanda y caracterizadas
por Chettle y colaboradoresen 1989(15), causangravesbrotes
con alta mortalidad en varias partes del mundo.
Las infecciones por lBFV serotipo 2 tambin se en-
cuentran diseminadas de manera amplia y se desarrollan en
pollos (66, 133), pavos (5, 17,68) Y patos (97). No se ha
demostrado que los aislamientos del serotipo 2 sean pat-
genos o inmunosupresores.
. ETIOLOGA
Clasificacin
El IBFV es un miembro de la familia Birnaviridae (13, 29,
104), la cual tiene un gnero, el Birnavirus, y el prototipo
es el virus de la necrosis pancretica infecciosa del pez.
Otros virus en esa familia abarcan al virus Tellina de los
moluscos bivalvos y el virus (X) Drosophila de la mosca de
la fruta (29). Los virus en esa familia tienen genomas
constituidos por dos segmentos de RNA de tira doble (ds)
(90, 104, 156) Y de donde procede el nombre de birnavirus.
Antes del reconocimiento de la familia Birnaviridae, y antes
de que hubiera informacin adecuada acerca de sus carac-
tersticas morfolgicas y fisicoqumicas, el IBFV se colo-
caba en ocasiones en las familias Picornaviridae (19, 89) o
Reoviridae (42, 79, 85, 120).
Morfologa
El virus es un virin no envuelto en una cubierta simple con
simetra icosahdrica y dimetro que varia de 55 a 65 nm
(50, 112, 116) (figura 29-1). La simetria de la cpside es
descentrada, con una triangulacin nmero T = 13 Y desvia-
cin a la derecha (116).
Se ha informado que la densidad flotante de particulas
completas en gradientes de cloruro de cesio varia de 1.31 a
1.34g/mL (8, 34, 68, 103, 112,120,161).Secomunicaronvalores
de densidad ms bajos para particulas virales incompletas.
Composicin quimica
El dsRNA del genoma del IBFV tiene dos segmentos (8, 29,
69,104) como se demuestra por medio de electroforesis en
gel de policrilamida. lackwood y cQlaboradores (69) die-
ron a conocer que los dos segmentosde los cinco serotipos 1
del virus migraron de manera similar cuando se sometieron
juntos a electroforesis. Los segmentos RNA de los virus del
serotipo 2 migraron de modo parecido, pero difirieron de
los virus del serotipo 1 cuando se sujetaron a electroforesis
juntos, lo que sugiere que pueden usarse patrones de migra-
cin de RNA para diferenciar aislamientos del IBFV que
difieren serotpicamente. Becht (9) comunic resultados
similares cuando compararon aislados de cada serotipo.
Se reconoci de manera temprana que el virus tiene
cuatro protenas viraJes designadascomo VPI, VP2, VP3 y
VP4(8, 28, 29,112,161). Los pesosmolecularesaproximados
(Captulo29)
Figura 29-1. Micrografia electrnica de partculas virajes de
IBF teidas negativamente. 200 OOOx. (Reed.)
para las cuatro protenas son 90,41,32 Y 28 kD, respecti-
vamente. Se han observado protenas adicionales, como la
VPX, y se piensa que tienen una relacin de precursor-pro-
ducto (28). Se describe una nueva protena viral (VP5), la
cual tiene un peso molecular de 21 kD (107). Becht y
colaboradores (9) compararon aislamientos de los serotipos
1 y 2 e informaron de protenas virales con pesos molecu-
lares dentro de los mismos lmites que las observadas por
Jackwood y colaboradores y Kibenge y colaboradores (69,
78). No fue posible diferenciar entre las cepas del serotipo
1, con base en las diferencias en sus protenas estructurales
(164). Las VP2 y VP3 son las protenas principales del IBFV.
En los virus del serotipo 1 constituyen 51% Y 40% de las
protenas virales, respectivamente (29), mientras que las
VPl (3%) y la VP4 (6%) son protenas menores. La VPl es
la RNA polimerasa viral y VP4 es una proteasa viral (57,
109, 155). En la actualidad, se desconoce la funcin de la
VP5 recin descrita (107). El segmento pequeo del genoma
(B) del IBFV codifica para VPl, mientras que el segmento
grande (A) codifica para el resto de las protenas virales (3,
57, 101).
En la VP2 se detect un epitope neutralizante confor-
macional dependiente(discontinuo), y un epitope conforma-
cional independiente (continuo) en la VP3. Los anticuerpos
contra estos epitopes protegen de manera pasiva a los po-
llos (4). Se haba informado antes (35) que la VP3 tena
determinantes antignicos para especificidad de serotipo,
pero estudios posteriores indicaron que estos determinantes
se hallaban en VP2 (4, 9). De acuerdo con Becht (9) los
anticuerpo s monoclonales contra VP2 diferenciaban entre
los dos serotipos de virus, mientras que los anticuerpos
monoclonalescontra VP3 reconocana un antigeno especfico
de grupo en ambos serotipos. Se mape un panel de anti-
cuerpos monoclonales en contra de VP3 de los serotipos 1 y 2
para cuatro segmentos del gen VP3, y dos de estos sitios
fueron especficospara slo un serotipo (92). Snyder y colabo-
radores (151) desarrollaron un anticuerpo monoclonal a

VP2 que neutralizaba ambos serotipos del virus, indicando de
este modo la existencia de mltiples epitopes en VP2. An no
se determina la basemolecular para la patogenicidaddel virus.
La qumica del virus ha sido revisada en detalle por
Kibenge y colaboradores (76).
Replicacin viral
Kibenge y colaboradores (76) han revisado este tema. En
general, es poco lo que se conoce acerca de los eventos
bioqumicos vinculados con la replicacin de los bimavirus.
Varios huspedes de laboratorio para el IBFV se describen
ms adelante en este captulo. Se ha observado que el virus
se fija a las clulas de rin de embrin de pollo en grado
mximo a los 75 minutos despus de la inoculacin (85). El
ciclo de multiplicacin en las clulas de embrin de pollo
es de lOa 36 horas, y el periodo latente de 4 a 6 horas (8,
69,85,112). En las clulas Vero y BGM-70, se describi un
ciclo de multiplicacin ms prolongado (48 horas) (72,77,
88). Se detectaron polipptidos virales en las clulas linfoi-
des bursales de pollo proliferadas in vitro y en su medio de
cultivo a los 90 minutos y seis horas posteriores a la infec-
cin, respectivamente (103). Se desconoce el sitio receptor
de reconocimiento de la clula en el virus.
El mecanismo de la ~ntesis del RNA viral no se ha
determinado con claridad. Se describi una RNA polimera-
sadependientede dsRNA, la VPI (155). Se han demostrado
protenas ligadas a genoma, lo que indica que el virus replica
su cido nucleico por un mecanismo de desplazamiento de
filamento. La actividad de laRNA polimerasa puede demos-
trarse sin pretratamiento del virus, lo que seala que se
producen transcripcin y replicacin despus de la penetra-
cin celular sin descubrimiento del virus (155).
Becht (8) inform que no se suspende la sntesis de
protenas del husped en los fibroblastos de embrin de po-
llo infectados con ellBFV
Resistencia a los agentes quimicos y fsicos
El IBFV es muy estable. Benton y colaboradores(10)
describieronque el IBFV resistael tratamientocon tery
con cloroformo, se inactivabaa pH 12,perono seafectaba
por el pH2, y an estabaviable despusde cinco horasa
56 C. El virus no se afectpor exposicina fenol a 0.5%
ni timerosol a 0.125% durante I hora a 30 C. Hubo una
reduccinde grado muy manifiesto en la efectividaddel
virus cuandose expuso a formalina a 0.5% duranteseis
horas.El virus tambinsetrat con variasconcentraciones
de tres desinfectantes(un complejo de yodo, un derivado
fenlicoy un cuatemariode amonio)duranteun periodode
dos minutosa 23C. Slo el complejo de yodo tuvo algn
efecto perjudicial. Landgraf y colaboradores(80) halla-
ron queel virus sobrevivia 60 c, perono a 70 C durante
30 minutos, y la cloramina a 0.5% mat al virus despus
de 10 minutos.Detergentesinvertidoscon 0.05%de hidr-
xido de sodio, inactivaron o tuvieron un intenso efecto
inhibidor en el virus (139).
Es indudableque la naturalezaresistentede estevirus
es una raznparasu persistenciaprolongadaen las casetas
avcolas,aun cuandose efectenprocedimientosminucio-
sosde limpiezay desinfeccin.
Infeccinde la bolsade Fabricio . 741
Clasificacin de cepas
McFerran y colaboradores (97), en Irlanda del Norte, fueron
los primeros en comunicar variaciones antignicas entre
aislamientos del IBFV de origen europeo. Tuvieron eviden-
cia de la presencia de dos serotipos designados 1 y 2, Y
mostraron slo 30% de relacin entre varias cepas de sero-
tipo I y el prototipo designado de ese serotipo. Se observa-
ron resultados similares en EUA (68, 84) Y los serotipos
estadoun.idenses fueron designados como I y 11. Estu-
dios posteriores (98) indicaron la relacin entre los aisla-
mientos europeo y americano del serotipo segundo y
propusieron el uso de los numerales arbigos 1 y 2 para
describir los dos serotipos del IBFV. Se inform una rela-
cin antignica de slo 33% entre dos cepas de serotipo 2
(98), lo que evidenci una diversidad antignica similar a la
de los virus del serotipo l.
Los dos serotipos son diferenciados por medio de
pruebas de neutralizacin de virus (NV), pero no son distin-
guibles con pruebas de anticuerpos fluorescentes ni ELISA.
La inmunizacin contra el serotipo 2 no protege contra el
serotipo l. No puede probarse la supresin inversa debido
a que no hay virus virulentos de serotipo 2 para el desafio
(60,71). Los primeros aislamientos del serotipo 2 (68) se
originaron en pavos y se pens que ese serotipo era espec-
fico para husped. Sin embargo, estudios posteriores mos-
traron que los virus del serotipo 2 podan ser aislados de
pollos (61) y los anticuerpos del serotipo 2 del IBFV son
frecuentes tanto en pollos como en pavos (66, 133).
Se describieron variantes de los virus del serotipo 1
(128, 133). Las cepas de vacuna disponibles en el momento
en que fueron aisladas no protegieron contra las variantes,
que eran antignicamente distintas de los aislados estndar
del serotipo l.
lackwood y Saif(67) efectuaron un estudio de neutra-
lizacin cruzado de ocho cepas de vacuna comercial del
serotipo 1, cinco cepas de campo serotipo 1 y dos cepas de
campo serotipo 2. Se distinguieron seis subtipos entre las 13
cepas serotipo 1 estudiadas. Uno de los subtipos incluy a
todas las variantes aisladas. Snyder y colaboradores (152)
con el uso de anticuerpos monoclonales, sugirieron que se
haba producido un cambio antignico mayor en los virus
de serotipo I en el campo. Se piensa que las cepas muy
virulentas que se describieron por primera vez en Europa
(15), eran antignicamente similares a los virus tpicos del
serotipo l.
Sistemas de husped de laboratorio
Embriones de pollo
Inicialmente, la mayor parte de los investigadores tenan
dificultades para aislar o, en caso de tener xito, para trans-
feriral virus de manera seriada con el empleo de embriones
de pollo. Landgraf y colaboradores (80) comunicaron una
experiencia tpica con el empleo del saco alantoideo como
va de inoculacin. En el primer pase murieron todos los
embriones inoculados; en el segundo falleci 30%, y en el
tercero no hubo mortalidad de embriones.
Los estudios continuados (53) descubrieron tres facto-
res que pueden explicar estas dificultades: 1) Los huevos
embrionados que se originaron de parvadas que se haban
742 . Enfermedades de las aves
recuperado de la enfennedad eran altamente resistentes al
crecimiento del virus. 2) En el pase temprano del virus, el
lquido alantoamnitico (LAA) tena un contenido muy bajo
de virus, mientras que la membrana corioalantoidea (MCA) y
el embrin, tenan cada uno un contenido mucho ms elevado
y casi igual de virus. 3) La comparacin del saco alantoideo,
el saco vitelino y la MCA como vas de inoculacin, mostr
que el saco alantoideo era el menos conveniente, con pro-
duccin de ttulos de virus a 50% de dosis infectante de
embrin (DIEso) de 1.5 a 2.0 loglo ms bajos que.por la va
MCA. El saco vitelino dio ttulos que fueron intennedios.
Winterfield (170) aument la concentracin de virus
en el LAA mediante el pase seriado en huevos embrionados.
Hitchner (53) us aislamiento 2512, obtenido de Winter-
field en el pase de embriones nmero 46, para practicar un
estudio de curva de crecimiento en pasos mltiples. Encon-
tr que la concentracin de virus alcanz un mximo 72
horas despus de la inoculacin.
La inyeccin de virus en los huevos embrionados de
10 das de edad produjo una mortalidad en embrin de 3 a
5 das posteriores a la inoculacin. Las lesiones macrosc-
picas observadas en el embrin fueron distensin edematosa
de la regin abdominal; congestin y hemorragias petequia-
les cutneas, en particular a lo largo de los trayectos de las
plumas; hemorragias ocasionales en las articulaciones de
las patasy en la regin cerebral; necrosis de aspectomoteado
y hemorragias equimticas en el hgado (etapasposteriores);
aspecto plido parcialmente cocido del corazn; congestin
y cierto grado de necrosis moteada de los riones; conges-
tin extrema de los pulmones; y bazo plido, a veces con
focos necrticos pequeos. La MAC no tena placas, pero
se observaron a veces pequeas reas hemorrgicas. Las
lesiones inducidas en embriones con variantes del IBFV
fueron distintas de las inducidas con aislamientos estndar.
La esplenomegalia y la necrosis del hgado son caracters-
ticas de las lesiones inducidas por las variantes, pero hay
poca mortalidad (131).
Cultivo celular
Se han adaptado muchas cepas de IBFV a cultivos celulares
de origen de embrin de pollo y se han observado efectos
citopticos. Los virus adaptados a cultivos celulares pueden
cuantificarse mediante valoracin en placa o tcnicas de
microtitulacin. Rinaldi y colaboradores (126) y Petek y
colaboradores (123) pudieron cultivar cepas de IBFV adap-
tadas a huevo en fibroblastos de embrin de pollo, que
fueron ms sensibles al virus que los huevos embrionados
o los ratones lactantes.
Lukert y Davis (85) adaptaron con xito virus tipo
silvestre de bolsas infectadas en clulas derivadas de la
bolsa de embrin de pollo. Despus de cuatro pasesseriados
en las clulas de la bolsa de embrin de pollo, el virus creci
en clulas de rin de embrin de pollo y produjo placas
bajo agar. Este virus fue propagado despus en fibroblastos
de embrin de pollo y usado como vacuna de virus vivo
atenuado (144). Adems de las clulas de origen del pollo,
el virus se ha desarrollado en clulas de embrin de pavo
y pato (99), lneas celulares de mamferos derivadas de
riones de conejo (RK-13) (126), riones de mono (Vero)
(77, 88) Y clulas de rin de mono grivet lactante (BGM-
70) (72).
(Captulo29)
Jackwood y colaboradores (72) compararon tres lneas
celulares de mamferos (MA-104, Yero y BGM-70) en lo
referente a su capacidad para soportar varias cepas de los
serotipos 1 y 2 de IBFV, incluyendo variantes del serotipo
l. Los virus replicaron en las tres lneas celulares, pero el
efecto citoptico result ms notable en las clulas BGM- 70.
La curva de crecimiento de una cepa probada en clulas de
BGM- 70 fue similar a la de los fibroblastos de em-
brin de pollo, y los ttulos NV en cultivos de BGM- 70 se
compararon bien con aqullos de los fibroblastos de em-
brin de pollo. Las clulas BGM- 70 son empleadas de
manera regular para serologa por uno de los autores (135).
Se descubri que una lnea celular continua de fibro-
blastos de origen de codorniz japonesa da soporte a las
replicaciones de IBFV y a varios otros patgenos virales de
aves de corral (23). Estos virus, ya adaptados al cultivo
de tejidos, produjeron un efecto citoptico en las clulas de
codorniz.
Hirai y Calnek (49) propagaron IBFV virulento en lin-
focitos de pollo normal y en una lnea de clula B linfoblas-
toide derivada de un tumor inducido por virus de leucosis
aviar. El virus no replicaba en seis lneas celulares linfoblas-
toides de clula T iniciadas de tumores de enfermedad
de Marek. Su investigacin mostr que los linfocitos B que
portaban IgM eran las clulas blanco probables del IBFV.
Esto se verific despus en un estudio efectuado en linfoci-
tos normales de pollos (110). Los linfocitos de la bolsa
cloacal y del timo fueron purificados y separadosen clulas
T, clulas B y clulas nulas. Las clulas B que contenan
IgM superficial resultaron susceptibles al IBFV, pero no lo
fueron las clulas T ni las nulas.
Mller (102) enriqueci clulas con Ig formando rose-
tas y seleccionando clulas, y observ que el IBFV se
replicaba de preferencia en una poblacin de clulas proli-
ferantes y que la susceptibilidad no se correlacion con la
expresin de inmunoglobulinas en sus superficies. Se en-
contr que una lnea celular linfoblastoide B, proveniente
de un.pollo con lesiones linfoides (48), era superior a FEP,
clulas renales de pollo y clulas BGM- 70, para propagar
varios virus atenuados y patgenos (163).
El aislamiento del IBFV de casos de campo de la
enfermedad puede ser dificil. McFerran y colaboradores
(97) hallaron muy dificil aislar y propagar de manera seriada
al virus en cultivos celulares de origen de embrin de pollo.
Lee y Lukert (81) intentaron aslamientos del IBFV de
varios casos de campo en pavos y pollos, as como en cepas
de desafio recibidas de otros laboratorios. Las cepas de pavo
(5 de 5) se adaptaron con facilidad al FEP despus de 3 a 10
pasesciegos. Slo 2 de 9 cepas de pollos pudieron adaptarse
a FEP; las otras siete cepas slo pudieron proliferar clulas
bursales de embrin de pollo, an despus de 20 pases por
las clulas de la bolsa.
Las clulas BGM- 70 fueron empleadas con xito para
el aislamiento de IBFV de las bolsas de pollos infectados de
modo natural (134). De ordinario, se detect un efecto
citoptico despus de 2 o 3 pases ciegos.
Un aspecto que se debe considerar en lo referente a la
replicacin in vitro del virus es la posibilidad del desarrollo
de partculas defectuosas. Mller y colaboradores (106)
comunicaron que los pases seriados de virus no diluidos en
clulas de embrin de pollo resultaron en fluctuaciones

en infectividad y desarrollode virus forrnadoresde peque-
as placasestablesque interfirieron con la replicacindel
virus estndary favorecieronla generacinde partculas
defectuosas,stashabanperdido el segmentograndede
dsRNA. El pasajedel virus en clulas BGM- 70 o FEP,
duranteseisocasiones,causprdidade patogenicidad,no
obstante,pasajessimilaresen embrionesde pollo no afec-
taron la patogenicidaddel virus (43).
Patogenicidad
Los pollos son los nicos animales conocidos que desarro-
llan enfermedad clinica y lesiones distintivas cuando se
exponen al IBFV. Los virus de campo exhiben distintos
grados de patogenicidad en los pollos. Los virus vacunales
tambin tienen un potencial patgeno variable en pollos,
como se expone ms adelante en este capitulo.
Ha habido un inters considerable en estudiar la pato-
genicidad potencial de los virus que pertenecen al serotipo
2 en pollos y pavos. lackwood y colaboradores(71), comuni-
caron ausenciade signos clinicos y lesionestanto macroscpi-
cas como microscpicas en pollos inoculados con un
aislamiento del serotipo 2. Sin embargo, Sivanandan y
colaboradores (143) observaron lesiones tipicas de IBFV en
pollos inoculados con el mismo aislamiento. En estudios
ulteriores (60), se hall que cinco aislamientos del serotipo
2, tres de origen de pollo y dos de origen de pavo (incluyen-
do el aislamiento estudiado por lackwood y colaboradores
y Sivanandan y colaboradores), no resultaron patgenos
para los pollos.
En los pavipollos inoculados a los 1 a 8 dias de edad,
un aislamiento del serotipo 2 de pavo no provoc enferme-
dad, lesiones macroscpicas o microscpicas en la bolsa de
Fabricio, timo ni bazo (70). Sin embargo, el virus fue
jnfeccioso y los pavipollos respondieron serolgicamente a
la infeccin. Nusbaum y colaboradores (113) estudiaron la
infeccin experimental en pavipollos de un dia de edad con
aislamientos que representaron serotipos 1 y 2 originados
de pavo. Las clulasinfectadasde virus fueron detectadas
mediante inmunofluorescencia en la bolsa, timo, bazo y en
la glndula de Harder de aves infectadas; no se produjo
enfermedad clinica, slo hubo alteraciones macroscpicas
ligeras y no se dieron diferencias histolgicas entre las aves
infectadas y no infectadas. En general, la distribucin de las
clulas fluorescentes (infectadas) en los tejidos menciona-
dos antes, pareci indicar que la mayor parte no eran linfo-
citos. El nmero de clulas plasmticas en la glndula de semejan a una reaccin de Arthus (necrosis, hemorragia y
Harder se redujo a los 28 dias de edad. Como se indic antes,
el efecto del sistema de husped en la patogenicidad del
virus puede ser profundo (43, 162).
. PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Patognesis
En estudios secuenciales de tejidos originarios de pollos
infectados por via oral, utilizando inmunotluorescencia, se
detect antigeno viral en macrfagos y clulas linfoides en
el ciego, cuatro horas despusde la inoculacin; despusde
una hora se detect virus en clulas linfoides en el duodeno
Infeccinde la bolsade Fabricio . 743
y yeyuno (105). El virus lleg primero al higado, donde se
le detecta cinco horas despus de la inoculacin; entonces,
penetra al torrente sanguneo, donde se distribuye hacia
otros tejidos, incluyendo la bolsa; la infeccin de la bolsa es
seguida por una segunda viremiamasiva.
Huspedes naturales y experimentales
Durante muchos aos, se consider que el pollo era la nica
especie en la cual se originaba la infeccin natural. Se
afectaban todas las razas, y se observ que muchas de las
Leghom blancas exhiban las reacciones ms intensas y
tenan el mayor ndice de mortalidad. Sin embargo, Meroz
(100) no encontr diferencia en cuanto a mortalidad entre
razas pesadas y ligeras en un estudio de 700 brotes de la
enfermedad.
El periodo de mayor susceptibilidad es entre las 3 y 6
semanas de edad. Los pollos susceptibles menores de
tres semanasno muestran signos clnicos, pero tienen infec-
ciones subclnicas que son econmicamente importantes
ya que resultan en una inmunosupresin intensa del pollo.
Este efecto inmunosupresivo del IBFV fue reconocido por
primera vez por Allan y colaboradores (1) y Faragher y
colaboradores(3.7)y se expone ms adelanteen estecaptulo.
La razn de la aparente susceptibilidad de los pollos a
la IBF con relacin a la edad, ha sido el tema de varias
publicaciones de investigacin referentes a la patognesis
de las infecciones por IBFV. Fadly y colaboradores (33)
trataron pollos de tres das de edad con ciclofosfamida y
encontraron que eran refractarios a signos clnicos y lesio-
nes cuando se les desafiaba a las cuatro semanas de edad.
Kaufer y Weiss (75) hallaron resultados similares con aves
bursectomizadas quirrgicamente a las cuatro semanas de
edad. Cuando fueron desafiadas de inmediato o una semana
despus, no hubo enfermedad clnica, mientras que 100%
de los pollos control no bursectomizados muri. Los pollos
bursectomizados desafiados con virus virulento, produjeron
una cantidad 1 000 veces menor de virus que las aves
testigo, generaron anticuerpos NV hacia el quinto da y
tuvieron necrosis slo muy discreta y transitoria en los
tejidos linfticos. Se han conducido varios estudios acerca
de la patognesis de las infecciones por IBFV.
Skeeles y colaboradores (145) intentaron demostrar
que las lesiones hemorrgicas eran resultado de la forma-
cin de complejos inmunitarios, como sugirieron Ivanyi y
Morris (63). Las lesiones histolgicas en la bolsa de Fabricio
abundantes leucocitos polimorfonucleares). Esta reaccin
es un tipo de lesin inmunitaria local ocasionada por com-
plejos antgeno-anticuerpo-complemento, que inducen fac-
tores quimiotcticos que originan hemorragia e infiltracin
leucocitaria. Encontraron que los pollitos de 2 y 8 semanas
de edad producan con rapidez altas concentraciones de
anticuerpo s alrededor de las 72 horas posinfeccin, pero que
los pollos de dos semanas tenan muy poco complemento
en comparacin con los de ocho semanas.Postularon que la
razn por la cual los pollos de dos semanas de edad no
desarrollaron lesiones tipo Arthus se debi a la falta de
suficiente complemento. Tambin demostraron que el com-
plemento se encontraba depletado en los pollos de ocho
semanas,en los das 3, 5 y 7 posinfeccin, en comparacin
744 . Enfermedades de las aves
con testigos no afectados. Un estudio posterior efectuado
por Skeeles y colaboradores (148) con otro aislamiento de
IBFV, fracas para determinar la deplecin del complemen-
to a los tres dias posinfeccin.
Kosters y colaboradores (79) y Skeeles y colaborado-
res (145, 148) hallaron tiempos de coagulacin crecientes
en pollos infectados con IBFV y sugirieron que estas coa-
gulopatias contribuirian a las lesiones hemorrgicas obser-
vadas con la enfermedad. Skeeles y colaboradores (148)
hallaron que pollos de 17 dias de edad no mostraron defectos
de coagulacin, pero a los 42 dias hablan aumentado de
manera considerable los tiempos de coagulacin y se en-
fermaron clnicamente; 4 de 11 murieron. La clave en la
patognesis de la IBF en aves de diferentes edades puede
estar basada en los factores implicados en la coagulacin
de la sangre, una respuesta inmunitaria o ambas. En reali-
dad, la patognesis no es integra y simple.
Se han registrado infecciones naturales en pavos y
patos (74, 97, 99, 117). De la evidencia serolgica y aisla-
miento del IBFV de estas especies se concluye que se
producen infecciones naturales. McNulty y colaboradores
(99) examinaron sueros de pavo de diferentes parvadas y
no pudieron detectar anticuerpos contra lBFV antes de
1978, lo cual sugiere que las infecciones por IBFV de los
pavos eran una ocurrencia relativamente nueva.
Giambrone y colaboradores (39) descubrieron que las
infecciones experimentales con IBFV en los patos fueron
subclnicas en pavipollos de 3 a 6 semanasde edad, con ge-
neracin de lesiones microscpicas en la bolsa. Se identifi-
caron clulas infectadas con virus en la bolsa, por medio de
inmunofluorescencia. Se detectaron anticuerpos neutrali-
zantes 12 dias despus de la infeccin, y el virus pudo
aislarse de nuevo despus de cinco pases seriados en em-
briones de pollo. Weisman y Hitchner (169) no pudieron
aislar otra vez virus de sus pavipollos de 6 a 8 semanas de
edad infectados con IBFV, pero observaron un incremento
de anticuerpos NV. La infeccin fue subclnica y no hubo
dao evidente en la bolsa. Estos autores no pudieron infectar
codorniz comn con una cepa de IBFV de pollo. Las galli-
nas de Guinea infectadas de ~odo experimental no desarro-
llaron lesiones o anticuerpo s (114). A partir de dos pollitos
de avestruz de ocho semanas de edad, que tenian deple-
cin de linfocitos en la bolsa de Fabricio, bazo y timo se
aisl un virus serotipo 1(173).
Transmisin, portadores, vectores
La IBF es muy contagiosa y el virus es persistente en el
ambiente de una caseta.Benton y colaboradores (11) encon-
traron que las casetasen donde seretiraron avesinfectadas,an
eraninfectantesparaotrasaves54y 122dasdespus.Tambin
demostraronque el agua,alimento y hecestomadasde locales
infectados todava eran infectantes despus de 52 das.
No hay evidencia de que el IBFV se transmita a travs
del huevo o que exista un estado de portador verdadero en
las aves recuperadas. La resistencia del virus al calor y a los
desinfectantes es suficiente para explicar la supervi-
vencia del virus en el ambiente entre brotes. Snedeker y
colaboradores (149) demostraron que un gusano de la co-
mida (Alphitobius diaperinus), tomado de un local ocho
semanas despus de un brote, todava era infeccioso para
(Captulo29)
pollos susceptibles cuando se le alimentaba con una suspen-
sin de tierra. En otro estudio (96) se aisl al virus de varios
tejidos del gusano de la harina y larvas que fueron alimen-
tados con el virus anteriormente.
Howie y Thorsen (55) aislaron IBFV de mosquitos
(Aedes vexans) que fueron atrapados en un rea en la cual
estaban siendo criados pollos en el sur de Ontario. El
aislamiento no fue patgeno para los pollos. Okoye y Uche
(115) detectaron antigenos IBFV por medio de la prueba
de precipitacin en agar gel (PAG) en 6 de 23 muestras de
tejido de ratas capturadasmuertas de cuatro granjas avcolas
que haban tenido una historia de infeccin con IBFV. No
hay evidencias adicionales que apoyen la conclusin de que
los mosquitos o las ratas acten como vectores o reservorios
del virus.
Periodo de incubacin y signos
El periodo de incubacin es muy breve y los signos clinicos
de la enfermedad se manifiestan en 2 a 3 dias despus de la
exposicin. Helmboldt y Gamer (47) detectaron evidencia
histolgica de infeccin en la bolsa de Fabricio dentro de
un plazo de 24 horas. MIler y colaboradores (105) con el
uso de tcnicas de inmunofluorescencia, observaron macr-
fagos y clulas linfoides relacionadas con intestino infecta-
do dentro de un plazo de4 a5 horas despusde la exposicin
oral al IBFV. Hubo clulas infectadas con virus presentes
en la bolsa de Fabricio hacia las 11 horas posteriores a la
exposicin oral y seis despus de la aplicacin directa del
virus a la bolsa.
Uno de los signos ms tempranos de infeccin en una
parvada, consiste en la tendencia que tienen algunas aves a
picotear sus propias cloacas. Cosgrove (22) en su informe
original, describi plumas sucias en la cloaca, diarrea blan-
quecina o acuosa, anorexia, depresin, plumas erizadas,
temblores, postracin intensa y finalmente muerte. Las aves
afectadas se deshidratan y en las etapas terminales de la
enfermedad, tienen temperatura subnormal.
Morbilidad y mortalidad
En las parvadas por completo susceptibles, la enfermedad
se presenta de manera sbita y hay un ndice de morbili-
dad alto, que de ordinario se acerca a 100%. La mortalidad
puede ser desde nula hasta elevada en 20 a 30% e iniciarse
hacia el tercer da posterior a la infeccin y alcanzar un
nivel mximo y retroceder en un periodo de 5 a 7 das.
En Europa, a finales del decenio de 1980, se convirtieron en
un problema las cepas de IBFV muy virulentas (vvIBFV).
Varios de estos aislamientos originaron ndices de morta-
lidad de 90 (15) a 100% (168) en pollos Leghorn suscepti-
bles de cuatro semanasde edad. En un estudio se compar
el aislamiento 1970 (52/70) (14) con dos aislamientos de
vvIBFV; ocasionaron 50% de mortalidad en comparacin
con 90% para las cepas vvIBFV (15).
Los brotes iniciales en una granja suelen ser los ms
agudos.Los brotes recurrentes en crianzas subsecuentesson
menos intensos y muchas veces pasan inadvertidos. Muchas
infecciones son silenciosas, debido a la edad de las aves
(menores de tres semanas),a infeccin con cepas de campo
avirulentaso infeccin en presenciade anticuerposmaternos.
 Infeccinde la bolsa de Fabricio . 745

lesiones macroscpicas manera uniforme en la superficie (125). De vez en cuando

se observan hemorragias en la mucosa en el punto de unin
Las aves que mueren por infeccin estn deshidratadas, con del proventrculo y de la molleja.
coloracin oscura de los msculos pectorales. A menudo En comparacin con una cepa moderadamente patge-
hay hemorragias en los msculos de los muslos y pecto- na del virus, las cepas vvIBFV ocasionaron mayor disminu-
rales (figura 29-2). Hay aumento de moco en el intestino cin en el ndice de peso del timo y lesiones ms graves en
y las alteraciones renales (22) pueden ser notables en aves las tonsilas cecales, timo, bazo y mdula sea, pero las
que mueren o se encuentran en etapas avanzadasde la en- lesiones de la bolsa resultaron similares. Asimismo, se
fermedad. Tal vez estas lesiones son consecuencia de la demostr que la patogenicidad se correlacionaba con la
deshidratacin intensa. En las aves sacrificadas y examina- produccin de lesiones en rganos linfoides diferentes a
das durante el curso de la infeccin, los rifiones tienen un la bolsa, sefialando que tal vez se relacione la patogenicidad
aspecto normal. con la distribucin del antgeno en los rganos linfoides
La bolsa de Fabricio parece ser el rgano blanco diferentes a la bolsa (158).
primario del virus. Cheville (16) hizo un estudio deta-
llado del peso de las bolsas durante 12 das posteriores a
la infeccin. Es importante que se comprenda la secuencia
de las alteraciones cuando se examinen aves para diag-
nstico. En el tercer da posterior a la infeccin la bolsa
comienza a agrandarse y tener ms peso debido a edema e
hiperemia (figura 29-3). Hacia el cuarto da suele tener
el doble de su peso y tamafio normales y entonces co-
mienza a decrecer. Hacia el quinto da, la bolsa ha retornado
a su peso normal, pero la bolsa contina atrofindose y
hacia el octavo da tiene alrededor de una tercera parte de
su peso original.
Hacia el segundo o tercer da posterior a la infeccin,
la bolsa tiene un trasudadoamarillento gelatinoso que cubre la
superficie serosa. Las estriaciones longitudinales de la su-
perficie se vuelven prominentes y el color blanco normal
cambia a crema. El trasudado desapareceal retomar la bolsa
a su tamafio normal y el rgano se toma gris durante y
despus del periodo de atrofia.
Se comunic que los aislamientos de IBFV variantes
no inducan una respuesta inflamatoria (128, 138), aunque
s lo hizo una cepa de ellas (IN) (44).
La bolsa infectada muestra muchas veces focos necr-
ticos y en ocasiones hemorragias petequiales o equimticas
sobre la superficie de la mucosa. Ocasionalmente, se ha
observado hemorragia extensa en la totalidad de la bolsa
(figura 29-3); en estos casos, las aves pueden tener sangre
en sus deyecciones.
El bazo puede estar ligeramente aumentado de tamafio Figura 29-2. Hemorragias del msculo de la pierna tpicas
y muy a menudo tiene focos grises pequefios dispersos de en la IBF.

Figura 29-3. Bolsas de Fabricio edematosa (derecha) y hemorrgica (centro) tpicas en la IBF aguda a las 72 a 96 horas
posteriores a la infeccin. La bolsa de la izquierda es normal.
746 Enfermedades de las aves
Histopatologa
Las lesiones histopatolgicas de la IBF se producen princi-
palmente en las estructuras linfoides, es decir, bolsa de
Fabricio, bazo, timo, glndula de Harder y tonsilas cecales.
La histopatologa al nivel de la microscopia luminosa la han
estudiado Helmboldt y Garner (47), Cheville (16), Mande\1i
y colaboradores (94) y Peters (124). Las alteraciones fueron
ms intensas en la bolsa de Fabricio. Tan pronto como en el
primer da posterior a la infeccin, hubo degeneracin y
necrosis de linfocitos en el rea medular de los folculos
bursales. Los linfocitos fueron sustituidos pronto por neu-
trfilos, restos picnticos y clulas reticuloendoteliales hi-
perplsicas. Muchas veces se presentaron hemorragias, pero
no fueron una lesin constante.Todos los folculos linfoides
estaban afectados hacia los 3 a 4 das posteriores a la
infeccin. El aumento en el peso bursal en ese momento,
fue ocasionado por un edema severo, hiperemia y acumula-
cin muy notable de neutrfilos. Al declinar la reaccin
inflamatoria se desarrollaron cavidades qusticas en las
zonas medulares de los folculos, se produjeron necrosis y
fagocitosis de neutrfilos y clulas plasmticas, y hubo
fibroplasia en el tejido conjuntivo interfolicular (16). La
proliferacin de la capa epitelial bursal provoc una estruc-
tura glandular de clulas epiteliales cilndricas con glbulos
de mucina. Durante la etapa de supuracin se desarrollaron
focos diseminados de linfocitos, pero no formaron folculos
sanos durante el periodo de observacin de 18 das poste-
riores a la inoculacin (47). Algunas de las alteraciones
histolgicas que se observan en la bolsa cloacal se muestran
en la figura 29-4. Se inform que un aislamiento reciente
(variante A) de IBFV caus lesiones extensasen la bolsa de
Fabricio, pero hubo respuesta inflamatoria (138).
En las etapas iniciales de la infeccin, el bazo tena
hiperplasia de clulas reticulendoteliales alrededor de vainas
adenoides en las arterias. Hacia el tercer da haba necro-
sis linfoide en los folculo s germinales y en las vainas
linfoides periarteriolares. El bazo se recuper de la infeccin
con rapidez considerable, sin dao sostenido en los folculos
germinales.
El timo y las tonsilas cecales exhibieron cierta reaccin
celular en los tejidos linfoides en las etapastempranas de la
infeccin, pero, como en el caso del bazo, el dao fue menos
extenso que en la bolsa y la recuperacin ms rpida. Se
comunic que una variante de virus (A) ocasion lesiones
ms leves en el timo que un aislamiento estndar (1M) (138).
Survashe y colaboradores (157) y Dohms y colabora-
dores (31) encontraron que la glndula de Harder estuvo de
manera intensa afectada por la infeccin en pollos de un da
de edad con IBFV. Normalmente, la glndula est infiltrada
y poblada con clulas plasmticas al envejecer el pollo. La
infeccin con IBFV previno esta infiltracin. De 1 a 7
semanas de edad, las glndulas de pollo infectados tenan
poblaciones de clulas plasmticas 5 a 10 veces menores
que los testigos no infectados (31). En contraste, los pollos
de engorda inoculados con IBFV a las tres semanasde edad
tuvieron necrosis celular en la glndula de Harder de 5 a 14
das posteriores a la inoculacin y las clulas plasmticas
se redujeron en 51% a los siete das despus de stas (32).
A pesar de ello, la reduccin en clulas plasmticas fue
transitoria v los nmeros eran normales desDusde 14 das.
(Captulo29)
Se not necrosis folicular en la bolsa de Fabricio de aves
infectadas del 10 al 70 da posterior a la inoculacin.
Las lesiones histolgicas del rifin son inespecficas
(124) y probablemente se desarrollan debido a una deshi-
dratacin intensa de los pollos afectados. Helmboldt y Gar-
ner (47) hallaron lesiones en el rifin en menos de 5% de las
aves examinadas. Las lesiones observadas eran grandes
cilindros de material homogneo infiltrado con heterfilos.
El hgado puede tener una infiltracin perivascular
ligera de monocitos (124).
Naqi y Millar (111) vigilaron las alteraciones secuen-
ciales en el epitelio de superficie de la bolsa de Fabricio de
pollos infectados por IBFV por medio de rastreo con ME.
Observaron una reduccin en el nmero y tamafio de las
microvellosidades de las clulas epiteliales a las 48 ho-
ras posteriores a la inoculacin. Hubo prdida gradual de
folculos en botn que normalmente se observan en la
superficie, y hacia las 72 horas presentando involucin en
su mayor parte. Hacia las 96 horas, hubo mltiples erosiones
de la superficie epitelial. La superficie estaba intacta hacia
el noveno da posterior a la inoculacin, pero los folculos
estaban involucrados, dejando cavidades profundas.
Inmunidad
Los virus de ambos serotipos de IBF comparten antgenos
de grupo comunes que pueden ser detectados por la prue-
bad de anticuerpos fluorescentes y ELISA (58, 68). De ah
que no sea posible hacer la distincin entre serotipos o de
sus anticuerpos por medio de estas pruebas. Los antgenos
comunes (de grupo) para ambos serotipos son VP2 (40kD)
y VP3 (32 kD). La VP2 tambin tiene antgenos de grupo
especificos a serotipo que inducen anticuerpos NV (4, 9).
Becht y colaboradores (9) informaron que los anticuerpos
contra VP3 no tienen algn efecto protector. Los estu-
dios in vivo (59, 71) corroboraron esta observacin, ya que
los pollos que tienen anticuerpos contra virus del serotipo 2
no estaban protegidos contra el virus del serotipo l. El
pensamiento actual es que la VP2 tiene los principales
antgenos que inducen proteccin (4, 9).
Tradicionalmente, se ha utilizado a los virus serotipo
I para los estudios acerca de la respuesta inmunitaria al
IBFV. Se ha dado a conocer que todos los aislamientos
conocidos del serotipo 2 no son patgenos en pollos ni pavos
(70,71,60) o tienen patogenicidad muy baja (20, 113,122).
El descubrimiento de cepas variantes del serotipo 1, ha
incrementado el inters por continuar el conocimiento acer-
ca de la respuesta inmunitaria aIIBFV. Fue interesante el
hecho de que las variantes se aislaron originalmente de
pollos que tenan anticuerpos NV contra el serotipo I (128,
133). Las vacunas inactivadas y una vacuna viva hecha de
cepas variantes protegieron a pollos de la enfermedad oca-
sionada tanto por cepas variantes como estndar, mientras
que las vacunas inactivadas hechas de cepas estndar no
protegieron o slo lo hicieron de manera parcial contra el
desafio con cepas variantes (59, 132).
En estudios recientes (59), cinco subtipos distintos del
serotipo I del IBFV fueron probados como vacunas inactiva-
dascontra una cepavariantede un subtipo distinto. Las vacunas
hechas con 108, pero no con dosis 105 de infectante de
cultivo de tejidos a 105 fueron protectores contra una dosis
 Infeccinde la bolsade Fabricio . 747

Figura 29-4. Micrografas de aves de seis semanas de edad afectadas con IBFV; los tejidos estn fijados a la bolsa de Fabricio
en solucin salina amortiguada a 10% Y teidos con H y E. A. Tejido normal. Los folculos activos grandes estn constituidos
por clulas linfoides que forman folculos separados con escaso tejido interfolicular. El epitelio de recubrimiento es cilndrico
simple. 40x. B. Bolsa aproximadamente 24 horas despus de la infeccin. Ntese el edema interfolicular mezclado con clulas
fagocticas, muchas de las cuales son heterfilas. Los folculos comienzan a degenerarse. 40x. C. Folculo simple de alrededor
de 60 horas despus de la infeccin. La porcin medular es ahora una masa de desechos celulares rodeada por restos cor-
ticales. Slo hay clulas reticulares en algn nmero, pero repartidas de manera irregular entre stas hay unos cuantos linfocitos
que se degenerarn ms adelante 250x. D. Fase terminal de infeccin severa. Slo permanecen fantasmas de folculos,
mientras que los neutrfilos (clulas negras repartidas de manera irregular) estn en fagocitosis activa. 40x. (Helmboldt.)

de desafio de 102 DIE50. Aun la dosis de vacuna ms
elevada no protegi contra el desafio con 103.5DIE50. Con
bas en estos resultados, se sugiere que todos los subtipos
del serotipo 1 comparten uno o varios antgenos meno-
res que originan anticuerpos protectores.
Inmunidad activa
La exposicinde campoal virus o a la vacunacin,ya sea
con vacunasvivas o muertas,estimulaninmunidadactiva.
La respuestade los anticuerposse puedemedir por varios
mtodos-pruebas NV, PAG o ELISA. Las concentraciones
de anticuerpos normalmente son muy elevadasdespusde la
exposicinen campo o vacunacin,y son frecuenteslos ttulos
de NV superioresal: 1 000. Las aves adultas son resistentesa
la exposicin oral al virus, pero producen anticuerposdespus
de la inoculacin intramuscularo subcutneadel IBFV (54).
Inmunidad pasiva
El anticuerpotransmitidode la madrea travsde la yema
del huevo,puedeprotegera los pollitos contrainfecciones
748 . Enfermedadesde las aves
tempranas con IBFV, resultando en proteccin contra el
efecto inmunosupresor del virus. La vida media de los an-
ticuerpos matemos contra IBFV es de entre 3 y 5 dias (147).
Por consiguiente, si se conoce el titulo de anticuerpos de la
progenie, puede predecirse el tiempo en el cual los pollitos
se volvern susceptibles. Lucio y Hitchner (82) demostra-
ron que, una vez que los titulos cayeron por debajo de 1: 100,
los pollitos eran 100% susceptibles a la infeccin, y titulos
de 1: 100 a 1:600 dieron una proteccin de alrededor de 40%
contra el desafio. Skeeles y colaboradores (147) comunica-
ron que los titulos deben caer por debajo de 1:64 antes de
que los pollos se puedan vacunar de manera eficaz con
una cepa atenuada de lBFV. En el campo, es extenso el uso
de vacunas muertas en emulsiones de aceite (incluyendo
cepas variantes) para estimular concentraciones elevadasde
inmunidad materna. Los estudios efectuados por Lucio y
Hitchner (82) y Baxendale y Lutticken (6), indicaron que las
vacunascontra la IBF en emulsin de aceite pueden estimular
inmunidad materna adecuada para proteger a los pollitos
durante4 a 5 semanas,mientras que la progenie de las repro-
ductoras vacunadas con vacunas vivas se protegen slo por
1 a 3 semanas. Como sucede con muchas enfermedades, la
inmunidad contra IBFV puede interferir con la estimulacin
de una respuesta inmunitaria activa.
Inmunosupresin
Allan y colaboradores (1) y Faragher y colaboradores (37)
informaron por primera vez de los efectos inmunosupreso-
res de las infecciones por IBFV. La supresin de la respuesta
de anticuerpos del virus de la enfermedad de Newcastle
fue mayor en pollitos infectados al primer da de edad. Hubo
una supresin moderada cuando los pollitos se infectaron
a los siete das y efectos insignificantes cuando la infec-
cin fue a los 14 o 21 das (37). Hirai y colaboradores (51)
demostraron tambin disminucin en la respuesta de anti-
cuerpos a otras vacunas. No slo se suprimi la respuesta a
vacunas, sino que los pollitos infectados de manera tempra-
na con IBFV resultaron ms susceptibles a la hepatitis con
cuerpos de inclusin (33), coccidiosis (2), enfermedad de
Marek (18, 136), anemia aplstica hemorrgica y dermatitis
gangrenosa (130), laringotraquetis infecciosa (129), bron-
quitis infecciosa (121), anemia infecciosa aviar (178), sal-
monelosis y colibacilosis (174).
Una paradoja que se relaciona con las infecciones por
ffiFV de los pollos, es que mientras que hay inmunosupresin
contra mltiples antgenos,la propia respuestacontra IBFV, es
normal aun en pollos susceptibles de un da de edad (146).
Parecehaber una estimulacin de la proliferacin de clulas B
comprometidas con la produccin de anticuerposcontra IBFV.
El efecto de la IBF en las respuestas inmunitarias
mediadas por clulas (IMC) es transitoria y menos evidente
que la respuestahumoral. Panigraphy y colaboradores (118)
informaron que las infecciones por IBFV a edad joven
ocasionan un rechazo tardo de injertos de piel. Sin embar-
go, otros investigadores (38, 56) no descubrieron efecto
alguno de las infecciones tempranas con IBFV en el rechazo
de injerto o la reaccin de hipersensibilidad retardada a la
tuberculina. Sivanandan y Maheswaran (142) observaron
supresinen la respuestade IMC con el uso de la valoracin de
transformacin de linfoblastos. Hallaron que la depresin
(Captulo29)
mxima de la inmunidad celular se produjo a las seis sema-
nas posteriores a la infeccin. Nusbaum y colaboradores
(113) detectaron una supresin significativa en la respuesta
de las clulas T al mitgeno concavalina A en pavipollos,
desde los tres das hasta las cuatro semanas despus de la
infeccin. Sin embargo, no hubo reduccin en las reacciones
a la tuberculina en pavipollos infectados con IBFV. En un
estudio secuencial de linfocitos de la sangre perifrica de
pollos inoculados con IBFV, se inform una depresin
transitoria de estimulacin mitgena (21). Sharma y Lee
(137) informaron un efecto inconsistente de la infeccin por
IBFV en la toxicidad natural de la clula asesina y una
depresin temprana transitoria de la respuestablastgena de
las clulas esplnicas a la fitohemaglutinina. Craft y cola-
boradores (24) demostraron que una cepa variante del virus
de IBF (A) tuvo un efecto significativamente ms grave en la
respuestade la IMC que la cepa estndar (Edgar) cuando se
administr a pollitos de I da de edad, y se suprimi la IMC
durante cinco semanas. En pollos infectados a las tres
semanasde edad se observ una supresin de IMC similar.
Otro componente del sistema inmunitario es la glndu-
la de Harder, que se relaciona con el sistema inmunitario
local de las vas respiratorias. Pejkovski y colaboradores
(121) y Dohms y colaboradores (31) comunicaron que la
infeccin por IBFV en pollitos de I a 5 das de edad produjo
una reduccin drstica en el contenido de clulas plasmti-
cas de la glndula de Harder, que persisti por siete semanas.
Han habido observaciones similares con infecciones por
IBFV en pavipollos (113). En otros estudios en pollos de
engorda infectados con IBFV a las tres semanas de edad,
los extractos de glndula de Harder y el suero tuvieron
ttulos reducidos de anticuerpos contra Brucel/a abortus (un
antgeno independiente de la clula T) y eritrocitos de oveja
(EO un antgeno dependiente de la clula T). En compara-
cin con la respuesta al anticuerpo EO, la disminucin en
la respuesta de anticuerpos a B. abortus fue evidente en un
periodo posterior. En pollos, un virus variante del serotipo )
ocasion un efecto similar (30).
Los pollos infectados con IBFV a un da de edad
estuvieron por completo deficientes en inmunoglobulina G
y generaron slo una inmunoglobulina monomrica (IgM)
(62, 63). El nmero de clulas B en la sangre perifrica
disminuy despus de la infeccin con IBFV, pero las
clulas T no se afectaron en grado apreciable (52, 140). El
virus parece replicar de manera principal en los linfocitos B
de pollos (49, 62, 177). Aparentemente, el IBFV tiene
una predileccin por las clulas en proliferacin activa (102),
y se sugiri que el virus afect a linfocitos B inmaduros o
precursores en un grado mayor que a los linfocitos B madu-
ros (141).
DIAGNSTICO
Los brotes clinicos agudos de IBF en parvadas por completo
susceptibles, se reconocen con facilidad y puede hacerse
rpidamente un diagnstico presuntivo. El inicio rpido,
morbilidad elevada, curva de mortalidad en espiga y recu-
peracin rpida (5 a 7 dias) de los signos clinicos son

caractersticos de esta enfermedad. La confirmacin del
diagnstico se puede establecer a la necropsia mediante
el examen de alteraciones caractersticas visibles macrosc-
picamente en la bolsa de Fabrcio. Debe considerarse que
hay alteraciones distintivas en tamao y color durante el
curso de la infeccin, o sea, el crecimiento a causa de las
alteraciones inflamatoras seguido por atrofia (vase Lesio-
nes macroscpicas).
Las infecciones de pollos muy jvenes o polljtos con
anticuerpo s maternos suelen ser subclinicas y se diagnosti-
can retrospectivamente en la necropsia con observaciones
de atrofia bursal macroscpica e histolgica. Las infeccio-
nes de pollos de cualquier edad con cepas variantes del
IBFV slo se detectarn por medio de histopatologia de la
bolsa de Fabrcio o con aislamiento del virus.
Aislamiento e identificacin
del agente causal
La bolsa de Fabricio y el bazo son los tejidos preferidos para
el aislamiento delIBFV, pero se utiliza la bolsa con mayor
frecuencia. Otros rganos contienen al virus, pero a concen-
traciones ms bajas y probablemente slo a causa de la
viremia. Los tejidos deben macerarse en un caldo o solucin
salina tratados con antibiticos y centrifugarse para eliminar
las partculas grandes de tejido. El lquido sobrenadante se
usa entonces para inocular huevos embrionados o cultivos
celulares.
Hitchner (53) demostr que la MCA de embriones de
9 a II das de edad era la via de aislamiento de virus ms
sensible. El virus pudo adaptarse despus a las vias de
inoculacin del saco alantoideo y del saco vitelino.
La muerte de los embriones infectados suele suceder en 3
a 5 dias. Las cepas variantes de la IBF difieren de los virus
estndar en que inducen esplenomegalia y necrosis heptica
de embriones y producen baja mortalidad (131). El huevo
embrionado puede ser el sustrato ms sensible para el aisla-
miento del IBFV. McFerran y colaboradores(97) informaron
que 3 de 7 aislados de pollo de IBFV no tuvieron desarrollo
en clulas de fibroblastos de embrin de pollo (FEP), sin
embargo, pudieron propagarse en huevos embrionados.
El aislamiento y propagacin de IBFV en cultivos
celulares ya fue expuesto en este captulo (vase Sistemas
de husped de laboratorio). Como se ha observado que
el virus replica en los linfocitos B, las clulas primarias
derivadas de la bolsa de Fabricio o lneas celulares conti-
nuas de origen de clula B seran las clulas preferidas para
el aislamiento del virus. Parece que algunas cepas del virus
son muy exigentes, y aunque pueden replicarse en huevos
embronados o linfocitos B, no pueden adaptarse con rapi-
dez a clulas FEP o a clulas de otros rganos tales como el
rifin y el higado (81,97). El uso de inmunofluorescenciay
ME de embriones infectados y de cultivos celulares resulta
valioso para la deteccin e identificacin temprana del
IBFV. Se han empleado con xito cultivos celulares con
50% de linfocitos bursales y 50% de FEP en el aislamiento
y serotipificacin de virus de IBF (83). Los fibroblastos sir-
ven como una matriz para los linfocitos, y los linfocitos
infectados se detectan mediante inmunofluorescencia. Tam-
bin pueden utilizarse clulas BGM- 70 para el aislamiento
del IBFV.
Infeccinde la bolsa de Fabricio . 749
La identificacin del virus por tincin inmunofluores-
cente directa de los rganos afectados o el examen directo
por ME, han demostrado ser recursos adjuntos para el
aislamiento e identificacin del IBFV (97). Si se detectan
antigenoso virus por medio de estosmtodos a partir de casos
de campo de la enfermedad,entoncesdebehacersetodo esfuer-
zo posible para aislar al virus mediante el empleo de tcnicas
tanto con huevosembrionadoscomo de cultivos celulares.
La amplia diversidad antignica del IBFV hace imperativo
el aislamiento continuo y el anlisis antignico de campo.
Es probable que continen apareciendo nuevas va-
riantes, a las cuales se les debe reconocer tan pronto como
sea posible. Para detectar antigenos virales en cortes en
parafina y fijados con formol de la bolsa de Fabricio, se
utilizaron tcnicas de inmunoperoxidasa e inmunofluores-
cencia (25).
Para un rpido diagnstico de virus en el campo, son
tiles las sondas de cido nucleico (64) y ELISA con captura
de antigeno, utilizando anticuerpos (151) para detectar
IBFV de manera directa en tejidos. Sin embargo, se encontr
que los anticuerpo s policlonales fueron ms sensibles para
detectar virus que los anticuerpos monoclonales, y que la
inoculacin en embriones fue ms sensible que la ELISA
con captura de antigeno (45). Tambin la PCR es de gran
ayuda. Se describi (40, 65, 159) Y utiliz la transcripcin
inversa con PCR, seguida de anlisis de restriccin de
endonucleasa, para diferenciar entre las cepas clsicas y
variantes del serotipo l. Con el propsito de detectar ant-
genos virales en rganos de pollo, se describen las pruebas
de aglutinacin en ltex y la hemaglutinacin pasiva inversa
(108). No fue til una prueba de Westem blot para distinguir
virus de diferentes subtipos o serotipos (165).
Diagnstico diferencial
El comienzo sbito, morbilidad, plumas erizadas y aspecto
decado de las aves en los brotes iniciales de la enfermedad
son sugestivos de un brote agudo de coccidiosis. En algunos
casos,hay sangre en las deyecciones, lo cual puede conducir
a la sospecha de coccidiosis. Sin embargo, las hemorragias
musculares y el crecimiento edematoso o hemorrgico de la
bolsa de Fabricio son sugestivos de IBF.
Las aves que mueren por IBF pueden mostrar una
nefrosis aguda. Debido a muchos otros padecimientos que
puede provocar nefrosis y a la inconsistencia de las lesiones
del rin, estas lesiones no deben ser una base suficiente
para un diagnstico de IBF. De nuevo, la afectacin de la
bolsa de Fabricio de ordinario distinguir a la IBF de otros
padecimientos causantes de nefrosis. La privacin de agua
ocasionar alteraciones del rin y posiblemente atrofia de
la bolsa, gris, que semeje de cerca a la relacionada con
infeccin de IBF. No obstante, amenos que esto se produzca
como un padecimiento de parvadas, estas alteraciones se
apreciarn en relativamente pocas aves. Ser esencial dis-
poner de una historia de la parvada como auxiliar en el
diagnstico diferencial en estos casos.
Hay ciertas cepas nefrotxicas del virus de la bronqui-
tis infecciosa que producen nefrosis (171). Estos casos se
pueden diferenciar de la IBF por el hecho de que no hay
cambios en la bolsa de Fabricio y por los signos respiratorios
que suelen preceder a la muerte. No debe pasar inadvertida
750 . Erifermedades de las aves
la posibilidad de que las dos enfennedades se originen de
manera simultnea en una parvada.
Las hemorragias musculares y las hemorragias en las
mucosas que se observan en la unin del proventrculo y de
la molleja son similares a las comunicadas para el sndrome
hemorrgico (tal vez anemia infecciosa) y pueden diferen-
ciarse con base en las alteraciones bursales que acompafian
a las infecciones por IBFV. Es probable que antes de que se
reconozca la IBF, se diagnostiquen algunos casos como
sndrome hemorrgico.
lakowski y colaboradores (73) comunicaron atrofia
bursal en la infeccin inducida de manera experimental con
cuatro aislamientos de enfennedad de Marek. La atrofia se
observ 12 das despus de la inoculacin, pero la respuesta
histolgica fue en definitiva diferente a la que se encuentra
en la IBF.
Grimes y King (41) infonnaron de que infecciones
experimentales en pollos SPF de un da de edad, con un
adenovirus aviario tipo 8, produjeron bolsas pequeftas y
atrofia de folculos bursales a las dos semanasposteriores a
la infeccin. Hubo alteraciones macroscpicas en otros
rganos tales como el hgado, bazo, pncreas y riftones, as
como cuerpos de inclusin intranuclear en el hgado y en el
pncreas.
Serologa
En la actualidad, el procedimiento ELISA es la prueba
serolgica empleada con mayor frecuencia para la evalua-
cin de anticuerpo s contra IBFV en parvadas de aves do-
msticas. Marquardt y colaboradores (95) describieron por
primera vez una ELISA indirecta para la determinacin de
anticuerpos, y desde entonces varios investigadores (12, 93,
150, 154, 160) han informado acerca del uso de ELISA y
su comparacin con los resultados de la prueba NV. El
procedimiento ELISA tiene la ventaja de ser una prueba
rpida, cuyos resultados pueden ingresar con facilidad a los
programas de computacin. Con estos programas se puede
establecer un perfil de anticuerpos en las parvadas de repro-
ductoras que indicarn el grado de inmunidad de la parvada
y proporcionarn informacin para el desarrollo de progra-
mas de inmunizacin apropiados tanto para las parvadas de
crianza como para su progenie. Para practicar un perfil
de anticuerpo s en una parvada, con el fin de evaluar la
eficacia de los programas de vacunacin, deben probarse
cuando menos 30 muestras de suero; muchos productores
someten de 50 a 100 muestras. Los perfiles de anticuerpos
pueden llevarse a cabo con suero obtenido ya sea de repro-
ductoras o de pollitos de un da de edad. Si se usan sueros
de la progenie, los ttulos sern normalmente de 60 a 80%
ms bajos que los de las reproductoras. Debe reconocerse
que la ELISA estndar, la cual utiliza virus enteros para
antgenos no diferencia entre anticuerpos contra los seroti-
pos l y 2 (58, 165).
Antes del empleo de la prueba ELISA, el procedimien-
to ms comn para la deteccin de anticuerpos era la prueba
de NV en suero con dilucin constante de virus practicada
con un sistema de microtitulacin (145). La NV es la nica
prueba serolgica que detectar los diferentes serotipos de
IBFV y an es el mtodo preferido para discernir variacio-
nes antignicas entre aislamientos de este virus. El virus
(Captulo29)
indicador para NV puede detern1inar una diferencia signifi-
cativa en los resultados de la prueba debido al hecho de que
dentro de un serotipo existen varios subtipos antignicos
(67). La mayor parte de los sueros de pollo en campo tienen
elevadas concentraciones de anticuerpos neutralizantes
contra un amplio espectrode virus antignicamente distintos,
debido a una combinacin de exposicin en campo, expo-
sicin a vacunas y reactividad cruzada por concentraciones
elevadas de anticuerpos.
El otro mtodo utilizado para la deteccin de anticuer-
pos contra IBFV es la prueba de PAG. En el Reino Unido,
se practica de manera regular una prueba cuantitativa PAG
(26); sin embargo, como se emplea en EUA, la prueba no
es cuantitativa. Esta prueba no detecta diferencias serotpi-
cas; mide, principalmente, antgenos solubles especificos de
grupo.
TRATAMIENTO
No se ha encontrado alguna teraputica o tratamiento de
apoyo que cambie el curso de la infeccin por IBFV (22,
119). Debido a la rpida recuperacin de la parvada afecta-
da, los tratamientos pueden aparentar ser muy eficaces, si
no se conservan para comparacin testigos no tratados. No
existen informes en la literatura referentes al uso de algunos
de los nuevos compuestos antivirales y de inductores de
interfern para el tratamiento de la IBF.
PREVENCiN Y CONTROL
La epizootiologa de esta infeccin no se ha estudiado de
manera extensa, pero se sabe que el contacto con aves
infectadas y con fomites contaminados origina con rapidez
la propagacin de la infeccin. La estabilidad relativa del
virus a mltiples agentes fisicos y qumicos aumenta la
probabilidad de que sea transportado de una parvada a la si-
guiente. Las precauciones sanitarias que se aplican a la
prevencin de la propagacin de la mayor parte de las
infecciones en aves domsticas se deben seguir de manera
rigurosa en el caso de la IBF. La posible participacin de
otros vectores, por ejemplo, el gusano del alimento, mos-
quitos y ratas, ya ha sido expuesta; es indudable que puedan
constituir problemas extras para el control de la infeccin.
Procedimientos de manejo
Antes del desarrollo de cepas vacunales atenuadas,la expo-
sicin intencional de los pollitos a la infeccin en una etapa
tempranase empleabapara controlar la IBF. Esto poda
aconsejarse en granjas que haban tenido una historia de la
enfermedad y los pollitos normalmente tendran anticuerpos
maternos para proteccin. Adems, los pollos jvenes me-
nores de dos semanas de edad, no exhiben de ordinario
signos clnicos de IBF. Cuando se descubri el intenso
efecto inmunosupresivo de las infecciones tempranas de

IBF, la prctica de exposicin controladacon cepasvi-
rulentas se volvi menos atractiva. En muchas granjas,
la limpieza entre diferenteslotes no es minuciosa,y de-
bido a la naturalezaestable del virus ste persiste con
facilidad y proporcionauna exposicintempranapor me-
dios naturales.
Inmunizacin
Es el principal mtodo usado para el control de IBF en
pollos. Es en especial importante la inmunizacin de parva-
das de reproductoras, de modo tal que se transmita inmuni-
dad de los progenitores hacia su progenie. Tales anticuerpos
matemos protegen al pollo de infecciones inmunosupresi-
vas tempranas. Los anticuerpos matemos protegern nor-
malmente de l a 3 semanas, pero mediante el refuerzo de la
inmunidad en reproductoras con vacunas con adyuvante
oleoso, la inmunidad pasiva se puede extender a 4 o 5 (6, 82).
El principal problema con la inmunizacin activa de
pollos jvenes inmunes matemamente, consiste en determi-
nar el tiempo apropiado para la vacunacin. Esto vara con
las concentraciones de anticuerpos matemos, va de vacu-
nacin y virulencia del virus de la vacuna. El estrsy manejo
ambiental pueden ser factores que se deben considerar
cuando se desarrolla un programa de vacunacin que sea
eficaz. La vigilancia de las concentraciones de anticuerpos
en una parvada de reproductoras o de su progenie (perfil de
anticuerpos), puede ayudar a determinar el tiempo apropia-
do para vacunar.
Hay mltiples selecciones de vacunas vivas disponi-
bles, con base en la virulencia y a la diversidad antignica.
La vacuna ms virulenta ha sido retirada del mercado. Las
cepas disponibles hoy da en EVA son de virulencia inter-
media y cepas altamente atenuadas. Asimismo, estn
disponibles algunas cepas variantes adaptadas al cultivo
celular. Las cepasaltamente virulentas, de virulencia interme-
dia y avirulentas, pasan a travs de los ttulos de anticuerpos
NV matemos de 1:500, 1:250 y menos de 1: 100, respec-
tivamente (82, 147). Las cepas intermedias varan en su
virulencia y pueden originar atrofia de la bolsa e inmunosu-
presin en pollos SPF de 1 da y de 3 semanasde edad (86).
Si los ttulos de anticuerpos matemos NV son inferiores a
1: 1 000, los pollitos pueden ser vacunados con inyeccin de
cepas avirulentas del virus. El virus de la vacuna se replica
REFERENCIAS
l. Allan, W.H., J. T. Faragher, and G.A. CulJen. 1972.lmmu-
nosuppression by the infectious bursal agent in chickens
immunized against Newcastle disease. Vet Rec 90:511-512.
2. Anderson, W.I., W.M. Reid, P.D. Lukert, and O.J.
Fletcher. 1977.lnfluence of infectious bursai disease on!he
development of immunity to Eimeria tenella. Avian Dis
21:637-641.
3. Azad, A.A., S.A. Barrett, and K.J. Fahey. 1985. The char-
acterization and molecular cloning of !he double-stranded
RNA genome of an Australian strain of infectious bursal
disease virus. Virology 143:35-44.
4. Azad, AA., M.N. Jagadish, MA. Brown, and P.J. Hudson.
1987. Deletion mapping and expression in Escherichia coli of
!he large genomicsegmentofabirnavirus. Vlrology 161:145-152.
Infeccindela bolsadeFabricio . 751
en el timo, bazo y bolsa de Fabricio, donde persiste durante
dos semanas(87). Una vez que se cataboliza el anticuerpo
materno, hay una respuestade anticuerpos primaria al virus
de vacuna persistente.
Las vacunas de virus muertos, coadyuvantes con acei-
te, se emplean para reforzar y prolongar la inmunidad en
parvadas de reproductoras, pero no son prcticas ni conve-
nientes para inducir una respuesta primaria en pollos jve-
nes. Las vacunas con aceite son ms efectivas en pollos que
han sido preparados con virus vivo, ya sea como vacuna
(175) o exposicin al virus de campo. Las vacunas en aceite
contienen hoy da cepas tanto estndar como variantes del
IBFV. Se recomienda la preparacin de perfiles de anticuer-
pos de las parvadas de reproductoras para evaluar la eficacia
de la vacunacin y la persistencia de anticuerpos. Se ha de-
mostrado que los virus originados del tejido de la bolsa
de pollos SPF infectados dan lugar a una vacuna muerta ms
potente que la preparada a partir de virus desarrollados en
embriones o en cultivos celulares (176). Recientemente, se
demostr que las preparaciones de vacunas inactivadas
obtenidas de cultivos tisulares u homogeneizados de la bolsa
y que contienen masas de antgenos similares, reproducan
antcuerpos neutralizantes de virus que no diferan en su
ttulo (43).
No se puede ofrecer un programa universal de vacuna-
cin debido a la variabilidad de la inmunidad materna,
tratamiento y condiciones operacionales presentes. Si se
alcanzan concentraciones ftlUy elevadas de anticuerpos ma-
temos y se reduce el desafio de campo, entonces es posible
que no se necesite la vacunacin en pollos de engorda. El
momento apropiado para la vacunacin con vacunas atenua-
das e intermedas, vara desde los siete das hasta las 2 o 3
semanas, Si los pollos se vacunan el primer da de edad, la
vacuna contra IBF se puede administrar por inyeccinjunto
con la vacuna contra la enfermedad de Marek. Puede ser
necesaria la preparacin de las pollas para reemplazo de
reproductoras y muchos productores vacunan con vacuna
viva a las lO a 14 semanas de edad. Las vacunas muertas
con aceite coadyuvante se administran comnmente a las 16
a 18 semanas.Puede requerirse revacunacin de reproduc-
toras si los perfiles de anticuerpos indican la necesidad. Se
han descrito vacunas recombinantes, pero en la actualidad
ninguna se encuentra disponible a nivel comercial (7, 27,
36,46,91, 153, 166, 167)..
5. Barnes, H.J., J. Wheeler, and D. Reed. 1982. Serologica1
evidenceof intectiousbursaldiseasevirus infection in lowa
turkeys.Avian Dis 26:560-565.
6. Baxendale,W., and D. Lutticken.1981. The resultsoffield
trials with an inactivatedGumborovaccine.Dev Biol Stand
51:211-219.
7. Bayliss, C.D., R.W. Peters, J.K.A. Cook, R.L. Reece,
K. Howes, M.M. Binns and M.E.G. Boursnell. 1991.
A recombinant fowlpox virus that expresses the VP2
antigen ofinfectious bursal diseasevirus induces protec-
tion against mortality caused by the virus. Arch Virol
120:193-205.
8. Becht, H. 1980. Infectious bursal diseasevirus. Curr Top
Microbiol ImmunoI90:107-121.
752 . Enfermedades de las aves
9. Becht, H., H. MUller, and H.K. MUller. 1988.Comparative
studieson structuralandantigenicpropertiesoftwo serotypes
of infectiousbursaldiseasevirus. J Gen Virol 69:631-640.
10. Benton, W.J., M.S. Cover, and J.K. Rosenberger.1967.
Studieson the transmissionof the infectious bursal agent
(IBA) of chickens.Avian Ois 11:430-438.
11. Benton, W.J., M.S. Cover, J.K. Rosenberger,and R.S.
Lake, 1967. Physicochemicalpropertiesof the infectious
bursalagent(IBA). Avian Ois 11:438-445.
12. Briggs, D.J., C.E. Whitfill, J.K. Skeeles,J.D. Story, and
K.D. Reed. 1986.Application ofthe positive/negativeratio
methodof analysisto quantitateantibodyresponses to infec-
tious bursal diseasevirus using a commercialJyavailable
ELISA. Avian Ois 30:216-218.
13. Brown, F.1986.Theclassificationandnomenclatureofviruses:
Surnmaryofresultsofmeetingsoflhe IntemationalCommittee
on TaxonomyofViruses in Sendai.Intervirology25:141-143.
14. Bygrave, A.C. and J.T. Faragher. 1970.Mortality associ-
atedand Gumborodisease.Vet Rec 86:758-759.
15. Chettle, N., J.C. Stuart, and P.J.Wyeth.1989. Outbreakof
virulent infectious bursal diseasein East Anglia. Vet Rec
125:271-272.
16. Cheville, N.F.1967.Studieson thepathogenesis ofGumboro
diseasein the bursaof Fabricius,spleenand thymusof the
chicken.Am J Pathol51:527-551.
17. Chin, R.P., R. Yamamoto, W. Lin, K.M. Lam and T.B.
Farver.1984. Serologicalsurveyofinfectious bursaldisease
virus: Serotypes1 and 2 in California turkeys. Avian Ois
28:1026-1036.
18. Cho, B.R. 1970. Experimentaldual infections of chickens
with intectiousbursalandMarek's diseaseagents.l. Prelimi-
nary observationon the effect of intectiousbursal agenton
Marek's disease.Avian Ois 14:665-675.
19. Cho, Y., and S.A. Edgar. 1969. Characterizationof the
intectiousbursalagent.Poult Sci 48:2102-2109.
20. Chui, C.H., and J.J. Thorsen. 1984.Experimentalinfection
ofturkeys with intectiousbursaldiseasevirus and the effect
on the immunocompetenceof infected turkeys. Avian Ois
28:197-207.
21. Confer, A.W., W.T. Springer, S.M. Shane,and J.F. Cono-
van. 1981. Sequential mitogen stimulation of peripheral
bl~d Iymphocytesfrom chickensinoculatedwilh infectious
bursaldiseasevirus. Am J Vet Res42:2109-2113.
22. Cosgrove, A.S. 1962.An apparentIynew diseaseof chick-
ens-avian nephrosis.Avian Ois 6:385-389.
23. Cowen, B.S., and M.O. Braune. 1988.The propagationof
avian viruses in a continuouscelJ line (QT35) of Japanese
quail originoAvian Ois 32:282-297.
24. Craft, D.W., J. Brown, and P.D. Lukert. 1990.Effects of
standardandvariant strainsof infectiousbursaldiseasevirus
on infectionsofchickens. Am J Vet Res51:1192-1197.
25. Cruz-Coy, J.S., J.J. Giambrone, and F.J. Hoerr. 1993.
Immunohistochemicaldetectionof IBOV in formalin-fixed,
paraffin-embeddedchicken tissues using monoclonalanti-
body.Avian Ois 37:577-581.
26. CulJen,G.A., and P.J.Wyeth.1975.Quantitationofantibod-
ies to infectiousbursaldisease.Vet Rec97:315.
27. Darteil, R., M. Bublot, E. Laplace, J-F. Bouquet, J-C.
Audonnet, and M. Riviere. 1995. Herpesvirusof turkey
recombinantvirusesexpressinginfectiousbursaldiseasevi-
rus (IBOV) VP2 immunogeninduce protection againstan
IBOV virulent chalJengein chickens.Virology 211:481-490.
28. Dobos, P. 1979. Peptidemap comparisonofthe proteinsof
intectiousbursaldiseasevirus. J ViroI32:1046-1050.
29. Dobos, P., B.J. Hill, R. Hallett, D.T. KelJs,H. Becht, and
D. Teninges. 1979. Biophysical and biochemical charac-
terization of five anima! viruses with bisegmenteddouble-
strandedRNA genomes.J Virol 32:593-605.
(Captulo29)
30. Dohms, J.E. and J.S. Jaeger. 1988. The effect of infectious
bursal disease virus intection on local and systemic antibody
responses tollowing infection of3-week-old broiler chickens.
Avian Ois 32:632-640.
31. Dohms,J.E., K.P. Lee,and J.K. Rosenberger.1981. Plasma
cell changes in the gland ofharder following infectious bursal
disease virus infection ofthe chicken. Avian Dis 25:683-695.
32. Dohms, J.E., K.P. Lee, J.K. Rosenberger, and A.L. Metz.
1988. Plasma cell quantitation in fue gland ofHarder during
intectious bursal disease virus infection of3-week-old broiler
chickens. Avian Dis 32:624-631.
33. Fadly, A.M., R.W. Winterfield, and H.J. Olander. 1976.
Role ofthe bursaofFabricius in fue pathogenicity ofinclusion
body hepatitis and infectious bursal disease virus. Avian Dis
20:467-477.
34. Fahey, K.J., I.J. O'Donnell, and A.A. Azad. 1985. Charac-
terization by western blotting ofthe immunogens ofinfectious
bursal disease virus. J Gen Virol 66: 1479-1488.
35. Fahey, K.J., I.J. O'Donnell, and T.J. Bagust. 1985. Anti-
body to fue 32K structural protein ofinfectious bursal disease
virus neutralizes viral infectivity in vitro and conters protec-
tion on young chickens, J Gen Virol 66:2693-2702.
36. Fahey, K.J., K.M. Erny, and.l. Crooks. 1989. A conforma-
tional immunogen on VP2 of infectious bursal disease virus
tllat passively protects chickens. J Gen Virol 70: 1473-1481.
37. Faragher, J.T., W.H. Allan, and C.J. Wyeth.1974. Immu-
nosuppressive effect ofinfectious bursal agent on vaccination
against Newcastle disease. Vet Rec 95:385-388.
38. Giambrone, J.J., J.P. Donahoe, D.L. Dawe, and C.S. Eid-
son. 1977. Specific suppression of fue bllrsadependent im-
mune system of chicks with intectious bursal disease virus.
Am J Vet Res 38:581-583.
39. Giambrone, J.J., O.J. Fletcher, P.D. Lukert, R.K. Page,
and C.E. Eidson. 1978. Experimental infection of turkeys
with infectious bursal disease virus. Avian Dis 22:451-458.
40. Giambrone, J.J., H.J. Liu, and T. Dormitorio. 1994.
Genetic variation in intectious bursal disease virus using
restriction fragment length polymorphism and sequence
comparisons of polymerase chain reaction generated
cONA. Intl Symp on Infectious Bursal Disease, Germany,
pp. 71-82.
41. Grimes, T.M., and D.J. King. 1977. Effect of maternal
antibody on experimental infections of chickens with a type-8
avian adenovirus. Avian Ois 21 :97-112.
42. Harkness, J.W., D.J. Alexander, M. Pattison, and A.C.
Scott. 1975. Infectious bursal disease agent: Morphology by
negative stain electron microscopy. Arch Virol 48:63-73.
43. Hassan, M.K., and V.M. Saif. 1996. Influence ofthe host
system on the pathogenicity, immunogenicity, and an-
tigenicity of intectious bursal disease viruses. Avian Dis
40:553-561.
44. Hassan, M.K., M.Q. AI-Natour, L.A. Ward, and V.M. Saif.
1996. Pathogenicity, attenuation and immunogenicity of in-
tectious bursal disease virus. Avian Dis 40:567-571.
45. Hassan, M.K., V.M. Saif, and S. Shawky.1996. Comparison
between antigen-capture ELISA and conventional methods
used for titration of infectious bursal disease virus. Avian Dis
40:562-566.
46. Heine, H.-G. and D.B. Boyle.1993. Infectious bursal disease
virus structural protein VP2 expressed by a fowlpox virus
recombinant conters protection against disease in chickens.
Arch VirolI31:277-292.
47. Helmboldt, C.F., and E. Garner. 1964. Experimentally in-
duced Gumboro disease (IBA). Avian Dis 8:561-575.
48. Hillara, H., H. Vamamoto, K. Arqi, W. Okazaki and
Shimizu. 1980. Conditions for successful cultivation oftumor
cells trom chickens with Iymphoid leucosis. Avian Dis
24:971-979.

49. Hirai, K., and B.W. Calnek. 1979. In vitro replication of
infectious bursal disease virus in established Iymphoid cell
lines and chicken B Iymphocytes. Infect Immun 25:964-970.
50. Hirai, K., and S. Shimakura. 1974. Structure of infectious
bursal disease virus. J ViroI14:957-964.
51. Hirai, K, S. Shimakura, E. Kawamoto, F. Taguchi, S.T.
Kim, C.N. Chang, and Y. Iritani. 1974. The immunodepres-
sive effect of infectious bursal disease virus in chickens.
Avian Dis 18:50-57.
52. Hirai, K., K. Kunihiro and S. Shimakura. 1979. Charac-
terization of immunossupression in chickens by infectious
bursal disease virus. Avian Dis 23:950-965.
53. Hitchner, S.B. 1970. Infectivity of infectious bursal disease
virus tor embryonating eggs. Poult Sci 49:511-516.
54. Hitchner, S.B. 1976. Immunization of adult hens against
infectious bursal disease virus. Avian Dis 20:611-613.
55. Howie, R.I., and J. Thorsen. 1981.ldentification of a strain
of infectious bursal disease virus isolated from mosquitoes.
Can J Comp Med 45:315-320.
56. Hudsn, L., H. Pattison, and N. Thantrey. 1975. Specific
B lymphocyte suppression by infectious bursal agent (Gum-
boro disease virus) in chickens. Eur J Immunol 5:675-679.
57. Hudson, P.J., N.M. McKern, B.E. Power, and A.A. Azad.
1986. Genomic structure ofthe large RNA segment ofinfec-
tious bursal disease virus. Nucleic Acids Res 14:5001-5012.
58. Ismail, N. and Y.M. Saif. 1990. Differentiation between
antibodies to serotypes 1 and 2 infectious bursal disease
viruses in chicken sera. Avian Dis 34:1002-1004.
59. Ismail, N., and Y.M. Saif. 1991. Immunogenicity of infec-
tious bursal disease viruses in chickens. Avian Dis 35:460-
469.
60. Ismail, N., Y.M. Saif, and P.D. Moorhead. 1988. Lack of
pathogenicity of five serotype 2 infectious bursal disease
viruses in chickens. Avian Dis 32:757-759.
61. Ismail, N., Y.M. Saif, W.L. Wigle, G.B. Havenstein, and C.
Jackson. 1990. Infectious bursal disease virus variant from
commercialleghron pullets. Avian Dis 34:141-145.
62. Ivanyi,J.1975.lmmunodeficiency in fue chicken.lI. Produc-
tion of monomeric IgM following testosterone treatrnent of
infection with Gumboro disease.lmmunology 28: 10 15-1021.
63. Ivanyi, J., and R. Morris. 1976. Immunodeficiency in fue
chicken. IV. An immunological study of infectious bursal
disease. Clin Exp ImmunoI23:154-165.
64. Jackwood, D.J. 1988. Detection of infectious bursal disease
virus using nucleic acid probes [abst]. J Am Vet Med Assoc
192:1779.
65. Jackwood, D.J. and R.J. Jackwood. 1994.lnfectious bursal
disease viruses: Molecular differentiation of antigenic sub-
types among serotype 1 virus. Avian Dis 38:531-537.
66. Jackwood, O.J., and Y.M. Saif.1983. Prevalence ofantibod-
ies to infectious bursal disease virus serotypes 1 and 11in 75
Ohio chicken tlocks. Avian Dis 27:850-854.
67. Jackwood, D.H., and Y.M. Saif. 1987. Antigenic diversity
of infectious bursal disease viruses. Avian Dis 31 :766-770.
68. Jackwood, D.J., Y.M. Saif, and J.H. Hughes. 1982. Char-
acteristics and serologic studies oftwo serotypes ofinfectious
bursal disease virus in turkeys. Avian Dis 26:871-882.
69. Jackwood, D.J., Y.M. Saif, and J.H. Hughes.1984. Nucleic
acid and structural proteins of infectious bursal disease virus
isolates belonging to serotypes 1 and 11. Avian Dis 28:990-
1006.
70. Jackwood, D.J., Y.M. Saif, P.D. Moorhead, and G. Bishop.
1984. Failure of two serotype 11 infectious bursal disease
viruses to affect fue humoral immune response of turkeys.
Avian Dis 28:100-116.
71. Jackwood, D.J., Y.M. Saif, and P.D. Moorhead. 1985.
Immunogenicity and antigenicity ofinfectious bursal disease
virus serotvoes 1 and 11in chickens. Avian Dis 29: 1184-1194.
lrifeccin de la bolsade Fabricio . 753
72. Jackwood, D.H., V.M. Saif, and J.H. Hughes. 1987. Repli-
cation of intectious bursal disease virus in continuous cell
lines. Avian Dis 3]:370-375.
73. Jakowski, R.M., T.N. Fredrickson, R.E. Luginbuhl and
C.F. Helmboldt. 1969. Early changes in bursa of Fabricius
frorn Marek's disease. Avian Dis ]3:215-222.
74. Johnson, D.C., P.D. Lukert, and R.K. Page. 1980. Field
studies with convalescent serurn and infectious bursal disease
vaccine to control turkey coryza. Avian Dis 24:386-392.
75. Kaufer, l., and E. Weiss. 1980. Significance of bursa of
Fabricius as target organin infectious bursal disease of chick-
ens. Infect Irnrnun 27:364-367.
76. Kibenge, F.S.B., A.S. Dhillon, and R.G. Russell. 1988.
Biochernistry and irnrnunology of infectious bursal disease
virus. J GenViroI69:1757-1775.
77. Kibenge, F.S.B., A.S. Dhillon, and R.G. Russell. 1988.
Growth of serotypes I and II and variant strains of intectious
bursal disease virus in yero cells. Avian Dis 17:298-303.
78. Kibenge, F.S.B., A.S. Dhillon, and R.G. Russell. 1988.
Identification of serotype 11 infectious bursal disease virus
proteins. Avian Pathol 17:679-687.
79. Kosters, J., H. Becht, and R. Rudolph. 1972. Properties of
the infectious bursal agent of chicken (IBA). Med Microbiol
Irnrnunol ]57:29]-298.
80. Landgraf, H., E. Vielitz, and R. Kirsch. 1967. Occurrence
oran infectious disease atTecting the bursaofFabricius (Gurn-
hora disease). Dtsch Tieraerztl Wochenschr 74:6-]0.
81. Lee, L.H., and P.D. Lukert.1986. Adaptation and antigenic
variation of infectious bursal disease virus. J Chin Soc Vet Sci
12:297-304.
82. Lucio, B., and S.B. Hitchner. 1979.lnfectious bursal disease
ernulsified vaccine: EtTect upon neutralizing-antibody levels
in the darn and subsequent protection afilie progeny. Avian
Dis 23:466-478.
83. Lukert, P.D. 1986. Serotyping recent isolates of infectious
bursal disease virus. Proc 21st Natl Meet Poult Health Con-
dernn, Ocean City, MD, pp. 7]-75.
84. Lukert, P.D. 1988. Unpublished data.
85. Lukert, P. D., and R.B. Davis. 1974. ]nfectious bursal dis-
easevirus: Growth and characterization in cell cultures. Avian
Dis ] 8:243-250.
86. Lukert, P.D., and L.A. Mazariegos. 1985. Virulence and
irnrnunosuppressive potential of interrnediate vaccine strains
ofinfectious bursal disease virus [abst]. J Arn Vet Med Assoc
]87:306.
87. Lukert P.D., and D. Rifuliadi. 1982. Replication ofvirulent
and attenuated infectious bursal disease virus in rnaternally
irnrnune day-old chickens [abst]. J Arn Vet Med Assoc
18]:284.
88. Lukert, P.D., J. Leonard, and R.B. Davis. 1975. Intectious
bursal disease virus: Antigen production and irnrnunity. Arn J
Vet Res 36:539-540.
89. Lunger, P.D., and T.C. Maddux.1972. Finestructure studies
afilie avian infectious bursal agent. ]. ]n vivo viTal rnorpho-
genesis. Avian Dis 16:874-893.
90. MacDonald, R.O. 1980. ]rnrnunofluorescent detection of
double-stranded RNA in cells infected with reovirus, intec-
tious pancreatic necrosis virus, and infectious bursal disease
virus. Can J MicrobioI26:256-261.
91. Macreadie, I.G., P.R. Vaughan, A.J. Chapman, N.M.
McKern, M.N. Jagadish, H.G. Heine, C.W. Ward, K.J.
Fahey, and A.A. Azad. 1990. Passive protection against
infectious bursal disease virus by viTal VP2 expressed in
yeast. Vaccine 8:549-552.
92. Mahardika, G.N.K., and H. Becht.1995. Mappingofcross-
reacting and serotype-specific epitopes on the VP3 struc-
tural protein of infectious bursal disease virus. Arch ViTal
140:765-774.
754 . Enfermedades de las aves
93. Mallinson, E.T., D.B. Snyder, W.W. Marquardt, E.
Russek-Cohen, P.K. Savage, D.C. Allen, and F.S. YaRcey.
1985. Presumptive diagnosis of subclinical infections utiliz-
ing computer-assisted analysis of sequential enzyme-linked
immunosorbent assays against multiple antigens. Poult Sci
64:1661-1669.
94. Mandelli, G., A. Rinaldi, A. Cerioli, and G. Cervio. 1967.
Aspetti ultrastrutturali della borsa di Fabrizio nella malattia di
Gumboro de pollo. Atti Soc ltal Sci Vet21:615-619.
95. Marquardt, W., R.B. Johnson, W.F. Odenwald, and B.A.
Schlotthober. 1980. An indirect enzymelinked immunosor-
bent assay (ELISA) for measuring antibodies in chickens
infected with infectious bursal disease virus. Avian Dis
24:375-385.
96. McAllister, J.C., C.D. Steelman, L.A. Newberry, and J.K.
Skeeles. 1995. Isolation of infectious bursal disease virus
irom the lesser mealworm. Alphitobius diaperinus (Panzer).
Poult Sci 74(1 ):45-49.
97. McFerran, J.B., M.S. McNulty, E.R. McKillop, T.J. Con-
ner, R.M. McCracken, D.S. Collins, and G.M. Allan.1980.
Isolation and serological studies with infectious bursal disease
viruses from fowl. turkey and duck: Demonstration of a
second serotype. Avian Pathol 9:395-404.
98. McNulty, M.S., and Y.M. Saif. 1988. Antigenic relationship
of non-serotype 1 turkey infectious bursal disease viruses.
Avian Dis 32:374-375.
99. McNulty, M.S., G.M. Allan, and J.B. McFerran. 1979.
Isolation of infectious bursal disease virus irom turkeys.
Avian Pathol 8:205-212.
100. Meroz, M. 1966. An epidemiological survey of Gumboro
disease. RefuVet23:235-37.
101. Morgan, M.M., I.G. Macreadie, V.R. Harley, P.J. Hudson,
and A.A. Azad.1988. Sequence afilie small double-stranded
RNA genomic segment of infectious bursal disease virus and
its deduced 90-K Da producto Virology 163:240-242.
102. Mller, H. 1986. Replication of infectious bursal disease
virus in Iymphoid cell. Arch ViroI87:191-203.
103. Mller, H., and H. Becht. 1982. Biosynthesis ofvirus-
specific proteins in cells infected with infectious bursal
disease virus and their significance as structural ele-
ments for infectious virus and incomplete particles. J Virol
44:384-392.
104. Mller, H., C. Scholtissek, and H. Becht.1979. Genome of
infectious bursal disease virus consists of two segments
of double-stranded RNA. J Viro! 31 :584-589.
105. Mller, R., l. K. Weiss, M. Reinacher and E. Weiss. 1979.
lmmunofluorescent studies of early virus propagation after
oral iniection with infectious bursal disease virus (IBDV).
Zentralbl Veterinaermed Med [B] 26:345-352.
106. Mller, H., H. Lange, and H. Becht. 1986. Formation.
characterization and interfering capacity of a small plaque
mutant and of incomplete virus particles of infectious bursal
disease virus. Virus Res 4:297-309.
107. Mundt, E., J. Beyer, and H. Mller. 1995.ldentification of
a novel viral protein in infectious bursal diseasevirus-infected
cells. J Gen Virol 76:437-443.
108. Nachimuthu, K, G.D. Raj, A. Thangavelu and R.A.
Venkatesan. 1995. Reverse passive hemagglutination test in
the diagnosis of iniectious bursal disease. Trop Anim Health
Prod 27:43-46.
109. Nagy, E., R. Duncan, P. Krell, and P. Dobos. 1987. Mapping
of the large RNA genome segment of infectious pancreatic
necrosis virus by hybrid arrested translation. Virology
158:211-217.
110. Nakai, T., and K. Hirai. 1981. In vitro infection offraction-
ated chicken Iymphocytes by infectious bursal disease virus.
Avian Dis 25:831-838.
111. Naqi. S.A.. and D.L. Millar. 1979. Morphologic changes in
(Captulo29)
fue bursa of Fabricius of chickens after inoculation with
intectious bursal disease virus. Am 1 Vet Res 40: 1134-1139.
112. Nick. H.. D. Cursiefen, and H. Becht. 1976. Structural and
growth characteristics of infectious bursal disease virus. 1
ViroI18:227-234.
113. Nusbaum. K.E.. P.D. Lukcrt. and O. J. Fletcher. 1988.
Experimental infection of one-day-old poults with tur-
key isolates of intectious bursal disease virus. Avial1 Pathol
17:51-62.
114. Okoye, J.O.A.. and G.C. Okpe. 1989. The pathogenicity of
an isolate of infectious bursal disease virus in guinea twls.
Acta Vet Brno 58:91-96.
115. Okoye. J.O.A., and U.E. Uche. 1986. Serological evidence
of infectious bursal disease virus infection in wild rats. Acta
Vet Brno 55:207-209.
116. Ozel. M.. and H. Gelderblom. 1985. Capsid symmetry of
viruses afilie proposedbimavirus group. Arch Virol84:149-l61.
117. Page. R.K., O..J. Fletcher, P.D. Lukert, and R. Rimlcr.
1978.I{hinotracheitis in turkey poults. Avian Ois 22:529-534.
118. "alligrahy. B.. L.K. Misra. S.A. Naqi,and C.F. Hall. 1977.
Prolongation of skin allograft survival in chickens with int"ec-
tious bursal disease. Poult Sci 56: 1745.
119. Parkhurst, R.T.1964. On-the-farm studies ofGumboro dis-
ease in broilers. Avian Ois 8:584-596.
120. Pattison, M.. O.J. Alexander. and J.W. Harkness. 1975.
Purification and preliminary characterization of a pathogenic
strain of intectious bursal disease virus. Avian Pathol 4: 175-
187.
121. Pejkovski. C.. F.G. Davelaar. and B. Kouwenhoven.1979.
Immunosuppressive etfect of infectious bursal disease virus
on vaccination against intectious bronchitis. Avian Pathol
8:95-106.
122. Perelman.B..andE.D.Heller.1983. Theeftectofinfectious
bursal disease virus on the immune system ofturkeys. Avian
Ois 27:66-76.
123. Petek. M., P.N. D' Aprile. and F. Cancellotti. 1973. Biologi-
cal and physicochemical properties of fue infectious bursal
disease virus (IBOV). Avian PathoI2:135-152.
124. Peters, G. 1967. Histology ofGumboro disease. Berl Munch
Tierarztl Wochenschr 80:394-396.
125. Rinaldi. A.. G. Cervio. and G. Mandelli. 1965. Aspetti
epidemiologici, anatomo-clinici ed istologici di una nuova
forn1a morbosa dei polli verosimilmente identificabile con la
considdetta Malattia di Gumboro. Atti Conv Patol Aviare.
Societa Italiana de Patologia Aviare, pp. 77-83.
126. Rinaldi, A., E. Lodetti, D. Cessi, E. Lo drini. G. Cervio.
and L. Nardelli. 1972. Coltura del virus de Gumboro (IBA)
su fibroblast de embrioni di pollo. Nuova Vet 48:195-201.
127. Rosenberger, J.K.. and S.S. Cloud. 1985. lsolation and
characterization of variant infectious bursal disease viruses
[abst].l Am Vet Med Assoc 189:357.
128. Rosenberger. J.K., and S.S. Cloud. 1986. Isolation and
characterization of variant infectious bursal disease viruses
[abst].l Am Vet Med Assoc 189:357.
129. Rosenberger. J.K., and J. Gelb. Jr. 1978. Response to
several avian respiratory viruses as atfected by infectious
bursal disease virus. Avian Dis 22:95-105.
130. Rosenberger, J.K.. S. Klopp. R.J. Eckroade. and W.C.
Krauss. 1975. The role of fue infectious bursal agent and
several avian adenoviruses in fue hemorrhagic-aplastic-anemia
syndrome and gangrenous dermatitis. Avian Ois 19:717-729.
131. Rosenberger. J.K.. S.S. Cloud, J. Gelb. Jr., E. Odor. and
J.E. Dohms. 1985. Sentinel bird survey ofOelmarva broiler
tlocks. Proc 20th Natl Meet Poult Health Condemn, Ocean
City, MO, pp. 94-101.
132. Rosenberger. J.K., S.S. Cloud. and A. Metz. 1987. Use of
infectious bursal disease virus variant vaccines in broilers and
broiler breeders. Proc 36th West Poult Ois Conf. pp. 105-109.
 Infeccinde la bolsa de Fabricio . 755

133. Saif, Y.M. 1984. Infectious bursal disease virus types. Proc 151. Snyder, D.B.,D.P. Lana, B.R. Cho, and W.W. Marquardt.
19th Natl Meet Poult Health Condemn, Ocean City, MD, pp. 1988. Group and strain-specific neutralization sites of infec-
105-107. tious bursal disease virus defined with monoclonal antibodies.
134. Saif, Y.M. 1988. Unpublished data. Avian Dis 32:527-534.
135. Saif, Y.M. 1995. Unpublished data. 152. Snyder, D.B., O.P. Lana, P.K. Savage, F.S. Yancey, S.A.
136. Sharma, J.M. 1984. Effect of infectious bursal disease virus Mengel, and W.W. Marquardt. 1988. Differentiation
on protection against Marek's disease by turkey herpes virus of infectious bursal disease viruses directly from infected
vaccine. Avian Dis 28:629-640. tissues with neutralizing monoclonal antibodies: Evidence
137. Sharma, J.M. and L.F. Lee. 1983. Effect of infectious of a majar antigenic shift in recent field isolates. Avian Dis
bursa disease virus on natural killer cell activity and mito- 32:535-539.
genic response ofchicken Iymphoid cells: Role ofadherent 153. Snyder, D.B., V.N. Vakharia, S.A. Mengel-Whereat, G.H.
cells in cellular immune suppression.lnfect Immun 42:747- Edwards, P.K. Savage, D. Lutticken, and M.A. Goodwin.
754. 1994. Active cross-protection induced by a recombinant bacu-
138. Sharma, J.M., J.E. Dohms, and A.L. Metz.1989. Compara- lovirus expressing chimeric infectious bursal disease virus
tive pathogenesis of serotype 1 and variant serotype I isolates structural proteins. Avian Dis 38:701-707.
of infectious bursal disease virus and fue effect of those 154. Solano, W., J.J. Giambrone, and V.S. Panangala. 1985.
viruses on humoral and cellular immune competence of spe- Comparison of a kinetic-based enzymelinked immunosorbent
cific pathogen free on chickens. Avian Dis 33: 112-124. assay (KELISA) and virus-neutralization test tor infectious
139. Shirai, J., R. Seki, R. Kamimura, and S. Mitsubayashi. bursal disease virus. l. Quantitation of antibody in whitl:
1994. Effects of invert soap with 0.05% sodium hydroxide on leghom hens. Avian Dis 29:662-671.
infectious bursal disease virus. Avian Dis 38:240-243. 155. Spies, V.,H. MUller,and H. Becht.1987:-propertiesofRNA
140. Sivanandan, V., and S.K. Maheswaran. 1980. Immune polymerase activity associated with infectious bursal disease
profile of infectious bursal disease. l. Effect of infectious virus and characterization of its reaction products. Virus Res
bursal disease virus on peripheral blood T and B lymphocytes 8:127-140.
in chickens. Avian Dis 24:715-725. 156. Steger, D., H. MUller, and D. Riesner. 1980. Helix-core
141. Sivanandan, V., and S.K. Maheswaran. 1980. Immune transitions in double-stranded viral RNA: Fine resolution
profile of infectious bursal disease (IBD). 11. Effect of IBD melting and ionic strength dependence. Biochem Biophys
virus on pokeweed-mitogen-stimulated peripheral blood Iym- Acta 606:274-285.
phocytes of chickens. Avian Dis 24:734-742. 157. Survashe, B.O., 1.0. Aitken, and J.R. Powell. 1979. The
142. Sivanandan, V., and S.K. Maheswaran. 1981. Immune response of fue harderian gland of the fowl to antigen given
profile of infectious bursal disease. III. Effect of infectious by the ocular route. l. Histological changes. Avian Pathol
bursal disease virus on fue Iymphocyte responses to phytomi- 8:77-93.
togens and on mixed lymphocyte reaction of chickens. Avian 158. Tanimura, N., K. Tsukamoto, K. Nakamura, M. Narita
Dis25:112-120. and M. Maeda. 1995. Association between pathogenicity of
143. Sivanabdan, V., J. Sasipreeyajan, D.A. Halvorson, and infectious bursal disease virus and viral antigen distribution
J.A. Newman. 1986. Histopathologic changes induced by detected by immunochemistry. Avian Dis 39:9-20.
serotype l[ infectious bursal disease virus in specific-patho- 159. Tham,K.M., L.W. Young,and C.D. Moon.1995. Detection
gen-free chickens. Avian Dis 30:709-715. of intectious bursal disease virus by reverse transcription-po-
144. Skeeles, J.K., and P.D. Lukert.1980. Studies with an attenu- lymerase chain reaction amplification afilie virus segment A
ated cell-culture-adapted infectious bursal disease virus: Repli- gene. J Virol Methods 53:201-212.
cation sites and persistence of fue virus in specific-pathogen- 160. Thayer, S.G., P. Vi llegas, and O.J. Fletcher.1987. Compari-
free chickens. Avian Dis 24:43-47. son oftwo commercial enzyme-linked immunosorbent assays
145. Skeeles, J.K., P.D. Lukert, E. V. De Buysscher, O.J. and conventional methods for avian serology. Avian Dis
Fletcher, and J. Brown.1979. Infectious bursal disease virus 31:120-124.
infections. l. Complement and virus-neutralizing antibody 161. Todd, D., and M.S. McNulty. 1979. Biochemical studies
response following infection of susceptible chickens. Avian with infectious bursal disease virus: Comparison of some of
Dis 23:95-106. its properties with infectious pancreatic necrosis virus. Arch
146. Skeeles, J.K., P.D. Lukert, E. V. De Buysscher, O.J. ViroI60:265-277.
Fletcher, and J. Brown.1979. Infectious bursal disease virus 162. Tsai, H.J. and Y.M. Saif 1992. Effectofcell-culture passage
infections. [l. The relationship of age, complement levels, on fue pathogenicity and immunogenicity ofinfectious bursal
virus-neutralizing antibody, clotting and lesions. Avian Dis disease virus. Avian Dis 36:415-422.
23:107-117. 163. Tsukamoto, K., T. Matsumura, M. Mase, and K. Imai.
147. Skeeles, J.K., P.D. Lukert, O.J. Fletcher, and J.D. 1995. A highly sensitive, broad-spectrum infectivity assay tor
Leonard. 1979. Immunization studies with a cell-culture- intectious bursal disease virus. Avian Dis 39:575-586.
adapted infectious bursal disease virus. Avian Dis 23:456- 164. Ture, O. And Y.M. Saif.1992. Structural proteins ofclassic
465. and variant strains of infectious bursal disease viruses. Avian
148. Skeeles, J.K., M.F. Slavik, J.N. Beasley, A.H. Brown, C.F. Dis 36:829-836.
Meinecke, S. Maruca, and S. Welch. 1980. An age-related 165. Ture, O., H.J. Tsai and Y.M. Saif. 1993. Studies on antigenic
coagulation disorder associated with experimental infection relatedness of classic and variant strains of infectious bursal
with infectious bursal disease virus. Am J Vet Res 41:1458- disease virus. Avian Dis 37:647-654.
1461. 166. Vakharia, V.N., D.B. Snyder, J. He, G.H. Edwards, P.K.
149. Snedeker, C., F.K. WilIs, and I.M. Moulthrop.1967. Some Savage, and S.A. Mengel-Whereat. 1993. Infectious bursal
studies on fue infectious bursal agent. Avian Dis II :519-528. disease virus structural proteins expressed in a baculovirus
150. Snyder, D.B., W.W. Marquardt, E.T. Mamnson, E. recombinant confer protection in chickens. J Gen Virol
Russek-Cohen, P.K. Savage, and D.C. Allen. 1986. Rapid 74:1201-1206.
serological profiling by enzymelinked immunosorbent assay. 167. Vakharia, V.N., D.B. Snyder, D. Lutticken, S.A. Mengel-
IV. Association of infectious bursal disease serology with Whereat, P.K. Savage, G.H. Edwards, and M.A. Good-
broiler flock performance. Avian Dis 30:139-148. win. 1994. Active and passive protection against variant
756 . Enfermedades de las aves
and classic infectious burga! disease virus strains induced by
baculovirus expressed sb"uctura!proteins. Vaccine 12:452-456.
168. Van den Berg, T.P., M. Gonze and G. Meulemans. 1991.
Acute infectious burga! disease in poultry: Isolation and charac-
terization ofahighly virulentsb"ain. Avian Pathol20: 133-143.
169. Weisman, J., and S.B. Hitchner. 1978. Infectious bursal
disease virus infection attempts in turkeys and cotumix quail.
Avian Dis 22:604-609.
170. Winterfield, R. W. 1969. Immunity response to the infectious
burga! agent. Avian Dis 13:548-557.
171. Winterfield, R.W., and S.B. Hitchner.1962. Etiology oran
infectious nephritis-nephrosis syndrome of chickens. Am J
Vet Res 23:1273-1279.
172. Winterfield, R.W., S.B. Hitchner, G.S. Appleton, and A.S.
Cosgrove. 1962. Avian nephrosis, nephritis and Gumboro
disease. L & M News Views 3:103.
173. Woolcock, P.R., R.P. Chin, and Y.M. Saif. 1995. Personal
communication.
(Captulo29)
174. Wyeth, P,J. 1975. Effect of infectious bursal disease on fue
responseof chickens to S. typhimurium and E. col i infections.
Vet Rec 96:238-243.
175. Wyeth, P.J., and G.A. Cullen. 1978. Transmission of
immunity from inactivated intectious bursal disease oil-emul-
sion vaccinated parent chickens to their chicks. Vet Rec
102:362-363.
176. Wyeth, P.J., and G.A. Cullen. 1979. The use of an inacti-
vated infectious bursal disease oil emulsion vaccine in com-
mercial broiler parent chickens. Vet Rec 104: 188-193.
177. Yamaguchi,S., 1.lmada, and H. Kawamura.1981. Growth
and infectivity titration of virulent infectious bursal disease
virus in established celllines from Iymphoid leucosis. Avian
Ois 25:927-935.
178. Yuasa, N., T. Taniguchi, T. Noguchi, and l. Yoshida.
1980. Effect of infectious bursal disease virus intection on
incidence of anemia by chicken anemia agent. Avian Ois
24:202-209.
 INTRODUCCiN
la anemia infecciosa aviar (AlA) es una enfennedad de los
pollos jvenes originada por un solo virus pequeo (46, 60,
76,109,157, IS3).Laenfennedadsecaracterizaporanemia
aplstica y atrofia linfoide generalizada junto con inmuno-
supresin, en consecuencia, AlA se encuentra a menudo
complicada con infecciones virales, bacterianas o micticas
secundarias. Parece ser que el virus tiene una participacin
importante en la etiologa de una cantidad de enfennedades
multifactoriales relacionadas con sndrome hemorrgico,
anemia aplstica o ambos. Por lo comn, a la AlA y a los
sndromes relacionados se les ha denominado sndrome
hemorrgico (IS9), anemia-dermatitis (16S) o enferme-
dad del ala azul (5,39).
La tenninologa para la enfennedad y el agente causal
ha variado. De manera original, al agente se le design como
agente de la anemia del pollo (AAP) (IS3), pero luego de
sucaracterizacinmorfolgicaybioqumica(46, 109, 157),
se le renombrcomo virus de la anemiaaviar (AIP) (46,
lIS). Sin embargo, debido a que a menudo se le refiere a la
enfennedad como anemia infecciosa aviar, al virus causal
se le conoce de manera ms lgica como virus de la anemia
infecciosa aviar (CIAV). Para este captulo, se ha preferido
esta tenninologa.
A la infeccin por el CIAV, se le ha confinnado como
el origen de enfennedad en varios casos en que los sndro-
mes sugieren una anemia infecciosa que se desarrolla
en parvadas de pollos a las 2 a 4 semanas de edad (17, 21,
32, 3S, 59, 72, 91,105,135,141, 14S, l6S, 173, IS9). El
crecimiento se retard y la mortalidad por lo general fluc-
tu entre 10 Y 20%, no obstante, de manera ocasional
alcanz 60%.
Por tanto, la enfennedad inducida por CIA V constituye
un serio riesgo econmico, en particular para la industria del
pollo de engorda (99). En pollos de seis o ms semanas de
edad, no se ha establecido de manera definitiva la importan-
cia etiolgica de la infeccin por CIAV relacionada con
sndromes de anemia aplstica-hemorrgica (5S, 125, IS6).
Slo en pollos seha reconocidola infeccinpor virus
de la anemiainfecciosadel pollo. Los resultadosde las
pruebasserolgicas(16), sugierenque el virus no tiene
importanciaen cuantoa saludpblica.
HISTORIA
En Japn,durante 1979, Yuasay colaboradores(183), fueron
los primeros en aislar al CIAV (cepa Gifu-I). Los mismos
investigadores (175), lograron un paso importante en 1983
al demostrar que CIA V no se replicaba en cualesquierade los
cultivos celularesmonostrato convencionales, y que era cito-
ptico para los cultivos de ciertas lneas celulares linfoblas-
toides de pollo, por ejemplo, MDCC-MSB 1 (MSB 1). Esto
permiti que las pruebas de neutralizacn de virus se practi-
caran in vitro (187) en vez de in vivo (183), lo cual facilit
estudios virolgicos ms amplios.
Adems, la disponibilidad de clulas MSB 1 infectadas
con ClA V, permiti detectaranticuerposantiCIA V en suero de
pollo o yema de huevo por medio de pruebas de inmuno-
fluorescencia indirecta (19, 188) y purificar el virus de los
lquidos sobrenadantesde cultivos celulares infectados con
virus de la anemia infecciosa del pollo (46, 60, 76, 109, 157).
Luego de la identificacin del virus, siguieron estudios
que revelaron mucho de la patognesis y epizootiologa de
la infeccin. Notebom y Koch (117) hicieron una revisin
de manera reciente y concluyeron que hubo un notable
progreso en cuanto a la biologa molecular de ClAVa prin-
cipios del decenio de 1990. Esto result en el desarrollo de
mtodos diagnsticos ms avanzados y en nuevos ti-
pos de vacunas (89).
Varios aos antes de que sedetectaraClA V, se describie-
ron los sindromes de anemia aplstica, incluyendo la hepatitis
con cuerpos de inclusin. En varias investigaciones acerca
de la anemia infecciosa aviar, se ha revisado y discutido la
probable relacin etiolgica con la infeccin por CIAV (14,
61,102,136,189).
757
7,58 . Enfermedades de las aves
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
Parece ser que el ClAVes ubicuo en todos los principales
pases productores de pollo a nivel mundial. Se ha aislado
de pollos en Japn (58,59,125,180,183,186,189), pases
europeos (18,21,27,37,38,43,72,106,118,135), EVA
(47,91,94,105,141), Sudamrica(9, 25,164), China (93),
Australia (32,44), NuevaZelanda (148) y Sudfrica(174).
Adems, se ha encontrado evidencia serolgica de infeccin
diseminada en sueros de pollo a partir de varios pases de
todo el mundo (48, 82,84, 94, 103, 104, 115, 165, 177, 188).
. ETIOLOGA
Clasificacin
Por el momento, todava no se designa al ClAVa una familia
especfica de virus. Debido a que ste comparte la caracte-
rstica de tener un DNA circular de tira sencilla (vase DNA
viral) con otros dos pequeos virus de animales, el circovi-
rus porcino (PCV) (156) y el virus de la enfermedad del pico
y las plumas de las psitacinas (PBFDV) (139), Lukert y
colaboradores (96), proponen colocar a estos tres virus en
una nueva familia de virus denominada de manera tentativa
Circoviridae. No obstante, Noteborn y Koch (1 17) sugieren
que CIA V pertenece a su propia familia de virus, con base
en diferencias respecto a PCV y PBFDV, en trminos de
tamao, morfologa, densidad flotante y coeficiente de se-
dimentacin; la falta de similitudes en las secuencias del
DNA y la ausencia de determinantes antignicos comparti-
dos; y diferencias en la regulacin transcripcional (4, ]] 9,
134, 159).
Morfologa y propiedades fsicas
Los viriones del CIA V consisten de partculas icosadricas
desnudascon un dimetro promedio de 25 a 26.5 nm, segn
se observa en las preparaciones con tincin negativa con
acetato de uranilo a 1% (46, 109). Con base en la simetra
Figura 30-1. Micrografas electrnicas del virus de la anemia infecciosa del pollo (CIAV). Diferentes aspectos estructurales
de las cpsides de CIAV, que se vuelven aparentes en preparaciones de tincin negativa. Son evidentes dos tipos de
proyecciones. A. Proyeccin tipo 1I caracterizada por 10 protusiones perifricas. 250 OOOx. Barra = 100 nm. (Gelderblom.)
B. Proyeccin tipo I que muestra cpsides de CIAV que presentan seis unidades morfolgicas que rodean a un agujero central.
(Captulo 30)
rotacional de 3 a 5 veces la simetra de las cpsides viraJes,
por lo general se detectan dos tipos de partculas virales. Las
del tipo l muestran un patrn de un hueco central rodeado
por seis huecos vecinos con una distancia de centro a centro
de 7.5 nm, formando as una red regular de superficie (figura
30-IA). Esta disposicin sefiala un icosaedrn T=3, con 32
subunidades morfolgicas. Las partculas tipo II se caracte-
rizan por 10 protusiones de superficie finamente espaciadas
que le proporcionan la impresin de una estructura de rueda
con espigas (figura 30-IB) (46,109).
Se demostr la presencia de inclusiones intranucleares,
a menudo con la forma tpica de dona, en cortes delgados
de clulas MSB-I infectadas con CIAV, que reaccionan con
anticuerpos monoclonales (Mab) = especficos para CIAV
e IgG de cabra antirratn marcadas con oro. En una minora
de las clulas se detectaron partculas virales en el citoplas-
ma con relacin a los microtbulos (109).
Los viriones tenen una densidad flotante en gradientes
de cloruro de cesio de 1.33 a 1.34 gimL (4, 157) o entre 1.35
y 1.37 gimL (46, 60). El coeficiente de sedimentacin de
CIAV tiene un valor estimado de 91S en gradientes de sa-
carosa isocinticos (4).
DNA viral
El genoma del C1AV consiste de DNA circular de tira
sencilla y ligado de manera covalente (46, 157). Se han
determinado las secuenciasdel aislamiento Cux- 1 y de otros
(29,86,111,118,138). La forma replicativa del genoma
viral comprende de 2 298 a 2 319-bp, dependiendo de la
presencia o ausencia de 4 a 5 repeticiones de 21-bp. Gran
parte de las cepas de C1AV tienen cuatro repeticiones con
un inserto de 12 -bpen la parte media. Todd y colaboradores
(163) informaron haber obtenido la quinta repeticin,
despus de 30 pasajes de la cepa Cux-1 en clulas MSB l.
En las clulas infectadas se encontr DNA tanto de cadena
sencilla como de cadena doble, pero el virin slo contena
DNA circular de tira negativa (18,134). Todd y colabora-
dores (161) asignaron a aislamientos de C1AVasiete grupos
con base en un anlisis de restriccin de enzimas de un
fragmento de 675-bp amplificado por PCR, codificante para

la mitad de la terminal N de ORF3. No resulta claro si estos
grupos difieren de manera biolgica. No obstante, en algu-
nos casos, las diferencias en los nucletidos resultaron con
cambios en la composicin de los aminocidos, lo cual
podra alterar la estructura de la protena (138, 147).
Hasta ahora, todas las cepas secuenciales tienen tres
cuadros abiertos de lectura sobrepuestos (ORF), codifican-
do las protenas responsables de 52 (ORFI), 24 (ORF2) y
13 kDa (ORF3), una regin promotora y una seal de po-
liadenilacin. La cepa japonesa CAA82-2, posee un cuarto
cuadro abierto de lectura (ORF4) (86), pero no se ha
establecido su funcin. ORF3 se ubica dentro de ORF2,
mientras que ORF2 se sobrepone de manera parcial a ORFI.
La regin del promotor, que contiene las repeticiones
directas de 21-bp, se ubica corriente arriba de ORF2. Las
unidades de repeticin y el inserto de 12-bp, se unen a
diferentes factores de transcripcin de las clulas T del
pollo. La transcripcin ptima requiere de la unin d~
los factores de transcripcin tanto a las repeticiones directas
como al inserto de 12-bp (122). La delecin de las dos pri-
meras repeticiones directas reduce la actividad transcrip-
cional en 40 a 50% (134). Slo se produce un mRNA
policistrnico de 2 100 basesque codifica para los tres ORF.
El uso de los codones internos AUG de inicio para la sntesis
de las protenas de 52 y 13 kDa resulta nico para los virus
DNA(119.134).
Protenas y antgenos viraJes
En partculas virales altamente purificadas resulta comn
encontrar una protena viral de 50 kDa(VP1) (157). Resulta
probable que esta proteina sea la principal proteina de
cpside. Los 40 aminocidos de la terminal N, muestran una
similitud limitada a las proteinas histona, sefialando
una participacin de unin del DNA tal vez con la cpside
viral (29, 111). Adems, a los viriones (11) tambin se les
ha relacionado con una proteina de 30 kDa (VP2); todavia
no se establece la funcin de esta proteina. La tercera
proteina viral, la VP3 (16 kDa), se relaciona con las clulas
infectadas (26), pero no con las particulas virales altamente
purificadas (11 ). La VP3, tambin denominada apoptina, es un
fuerte inductor de apoptosis en timocitos de pollo y lineas
celulares linfoblastoides de pollo (121), asi como de va-
rias lineas celulares malignas linfoblastoides (191) de humanos
(192). La apoptina truncada, que carece de los ltimos 11
aminocidos es incapaz de inducir apoptosis. Para el ciclo
de replicacin vira! resulta esencial una VP3 intacta (121).
Los estudios que utilizan mAb neutralizantes en man-
chas Western, sugieren que el epitope neutralizante tiene
una naturaleza conformacional y que tal vez se encuentre
constituido por los elementos VPl y VP2 (11). Koch y co-
laboradores (88, 89) apoyaron esta hiptesis en estudios que
utilizaron productos recombinantes de baculovirus. Se in-
dujeron anticuerpos neutralizantes, luego de la inoculacin
de pollos con clulas de insecto que contenian VPI y VP2,
pero no clulas que slo poseyeran VPI o VP2.
Replicacin viral
Con probabilidad, el virin atraviesa la clula mediante
absorcin y penetracin convencionales. Se pueden demos-
Anemia infecciosa aviar 759
trar bajas concentraciones de RNA viral policistrnico
transcritode 2 kv a las ocho horasposinfeccinen clulas
MSB-l, con mximo a las 48 horas (119, 134); adems, se
ha detectado una transcripcin menor de 4 kv (134). A las
seis horas, se puede detectar a VP3, mientras que VP2 se
encuentra a las 12 horas posinfeccin. La protena de cp-
side VP1, no fue detectable sino hasta las 30 horas posin-
feccin (162). La replicacin del DNA se desarroll tal vez
mediante el modelo de crculo de rodillo (111).
En pollos, el CIA V parece replicarse principalmente en
las clulas hematopoyticasde la mdula sea y en clulas
tmicas precursorasen la cortezadel timo, donde se ha demos-
trado que originan muerte celular mediante apoptosis (80).
Clasificacin de las
No se han reconocido diferencias antignicas entre varios
aislamientos de AlA en Japn, Europa y Amrica, utilizan-
do anticuerpos policlonales de pollo (13, 19,38, 180). Como
una consecuencia, se acepta, por lo general, que todas las
cepas pertenecen a un serotipo (102, 117); no obstante, con
base en diferencias en los patrones de reaccin con mAb
(108) Y en diferencias en la secuencia de DNA que resultan
en cambios en el patrn de doblamiento de la protena (138),
se espera que las cepas puedan diferir en su patogenicidad.
Resistencia qumicos y fiscos
El ClAVes resistente al ter etilico y al cloroformo, adems
resulta estable a un pH 3 durante tres horas. Asimismo, es
resistente al tratamiento con acetona a 90% por 24 horas
(152). Como una consecuencia, pueden permanecer como
infectarltes las laminillas con material de CIAV fijadas en
acetona,y se requiere esterilizarlas antes de su desecho final.
En suspensiones de hgado, CIAV se inactiva luego del
tratamiento con fenol a 50% durante cinco minutos (183),
pero no despus del tratamiento con fenol a 5% por dos
horas a 37 C. El tratamiento de las suspensionesde hgado
con NaOH 0.1 N por dos horas a 37 C o durante 24 horas
a 15 C, no inactiva por completo al CIAV, pero el tratamien-
to con glutaraldehdo a 1% por lO minutos a temperatura
ambiente (TA), 3-propiolactona a 0.4% por 24 horas a 4 C,
o formaldehdo a 5% por 24 horas a TA, inactiva al virus de
manera total (178). Los desinfectantes comerciales con
base en detergentes invertidos, detergentes anfotricos u
ortodiclorobenceno no resultan eficaces en contra de CIA V.
Los tratamientoscon yodo o hipoclorito resultanadecua-
dos, pero requieren dos horas a 37 C con concentraciones
finales de 10%, en vez de las concentraciones generalmente
recomendadas de 2%. La fumigacin por 24 horas con
formaldehdo u xido de etileno no inactivan por completo
aCIAV(178).
Aunque el virus de la anemia infecciosa aviar es resis-
tente al calentamiento a 56 o 70 C durante una hora y a
80 C durante 15 minutos (38,58, 183), slo resulta parcial-
mente resistente al calentamiento a 80 C durante 30 minu-
tos y se inactiva de manera total en 15 minutos a 100 C
(58). La inactivacin de este virus en los subproductos de
pollos infectados requiere de una temperatura central
de 95 C por 35 minutos o de 100 C durante lO minutos
(166).
760 . Enfermedades de las aves
Sistemas de husped de laboratorio
El CIAV puedepropagarsey sometersea pruebasen polli-
tos de un da de edad,cultivos celulareso en embrionesde
pollo.
PoI/os
Los pollitos de un da de edad inoculados con CIAV, desa-
rrollan anemia y lesiones macroscpicas en tejidos linfoides
y mdula sea. stas resultan ms notables luego de 12 a 16
das (183). La mortalidad se presenta entre los das 12 y 28
posinoculacin y por lo usual permanece baja, excediendo
en raras ocasiones 30%. La respuesta a la infeccin por
CIAV se potencia por medio de la inoculacin simultnea
del virus de la enfermedad de Marek (MDV) o mediante el
tratamiento con betametasona(20,21,23, 126) o por medio
del uso de pollitos bursectomizados de manera embrionaria
(94). Los pollitos con anticuerpos matemos antiCIAV, re-
sultan resistentes a la infeccin por CIAV (184).
Embriones de pollo
BIow y Witt (17), informaron de la propagacin del CIAV
en embriones de pollo, luego de la inoculacin en el saco
vitelino. Despus de 14 das, se obtuvieron cantidades mo-
deradas de virus de todas las partes del embrin, pero no as
de la membrana vitelina o corioalantoica. Despus de la
inoculacin con las cepas Gifu-l y Cux-l no se observaron
lesiones de ClAVo No obstante, algunas cepas pueden origi-
nar una mortalidad embrionaria importante entre los das
16 y 20 de la incubacin. La cepa GL-l origin hasta 50%
de mortalidad, encontrndose los embriones pequeos, he-
morrgicos y edematosos (91).
Cultivos celulares
Yuasa (175) encontr que para la propagacin y pruebas de
CIAV resultaban adecuados los cultivos de lneas celulares
linfoblastoides de clulas T, MDCC-MSBl y MDCC-JP2,
y la lnea celular linfoblastoide de clulas B, LSCC-ll 04B lo
Se encontr que muchas otras lneas celulares linfoblastoides
de clulas T y B, ya sean o no productoras de los respectivos
virus transformantes, resultaban resistentes a CIAV (21,
175)0Tambin resultaron resistentes a la infeccin por este
virus una gran variedad de tejidos de pollos y embriones de
pollo (175).
En la actualidad, se prefieren los cultivos celulares
MSB 1 para el cultivo in l/ifra, aunque las sublneas
de MSB 1 difieren en su susceptibilidad a la infeccin. Cier-
tas cepas de CIAV, por ejemplo la CIA-l (94), tal vez no se
repliquen ms que en slo una sublnea de MSB 1 y de ma-
nera deficiente en otra sublinea de MSBl, mientras que
ambas sublneas son susceptibles a la infeccin con Cux-l
(138,140,147). Los mximos de infectividad relacionados
con clulas, entre las 36 y 42 horas luego de la inoculacin,
coinciden con la mxima cantidad de antigenos intranuclea-
res detectados mediante inmunofluorescenciao Los ttulos
mximos libres de clulas a las 48 a 72 horas luego de la
inoculacin, y el ndice de multiplicacin que se conocen
varan entre 10 y 100 veces (19,175)0 Las titulaciones del
virus requieren del subcultivo de las clulas inoculadas cada
2 a 4 das, hasta que se destruyan las clulas inoculadas con
la dilucin extrema de ClAVo
(Captulo 30)
Patogenicidad
La virulencia de los aislamientos de CIAV pueden variar de
maneraligera de acuerdocon el grado de resistencia,de acuerdo
con la edad de los pollitos que se infectan (180).
Se ha informado de la atenuacin del virus de la
anemina infecciosa de pollo por pasajes seriados; sin em-
bargo, es posible que se correlacione una disminucin en la
infectividad y en la inmunogenicidad in vivo con la ate-
nuacin (15). Todd y colaboradores (163) encontraron que
la cepa Cux-1 se converta en menos patgena de manera
sustancial, luego de 173 pasajes en clulas MSB l. La ate-
nuacin result en poblacionesvirales genticamentediversas.
De hecho, los aislamientos clonados molecularmente de los
virus atenuados resultaron menos patgenos que el aisla-
miento original, pero la atenuacin no result estable. Luego
de 10 pasajes en pollitos jvenes, un aislamiento revirti
hacia la patogenicidad.
. PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
El pollo es el nico husped conocido para el ClAVo Resul-
tan susceptibles a la infeccin todas las edades, pero la
susceptibilidad a la enfermedad disminuye rpidamente en
pollitos inmunolgicamente intactos durante las primeras
tres semanasde edad (58, 142, 180, 183, 185).
En sueros de pavo o pato, no se han detectado anticuer-
pos contra CIAV (103). Los pavipollos inoculados al da
de edad con altas dosis del virus, resultaron resistentes a
la infeccin y no desarrollaron anticuerpos hacia CIAV
(102).
Transmisin
El CIAV se transmite tanto de manera horizontal como
vertical. Se considera que la transmisin a travs del huevo
incubable es el medio ms importante de diseminacin (27,
69). La infeccin del embrin tambin puede originarse por
semen o gallos infectados (70).
La transmisin por huevo slo se desarroll en los das
8 a 14 luego de la infeccin experimental de las gallinas
(182), pero las observaciones de campo indican que la
transmisin vertical podra desarrollarse durante un periodo
de 3 a 9 semanasluego de la exposicin, con un mximo a
las semanas 1 a 3, dependiendo de manera evidente del
ndice de diseminacin de la infeccin y del desarrollo
de inmunidad hacia CIAV (5, 27, 39, 168).
El virus se encuentra en grandes concentraciones en
las heces de pollos por 5 a 7 semanasluego de la infeccin
(69, 187). Es ms probable que la infeccin horizontal por
contacto directo o indirecto, se desarrolle por la via oral,
pero en el campo tambin podra ser posible la infeccin a
travs de la va respiratoria, tal como se demuestra en
pollitos infectados de modo expermental (142). El CIAV
se disemina con facilidad entre pollos en un grupo (185).
En el campo, las parvadas expuestas de manera natural a
CIAV, por lo comn, les lleva de 2 a 4 semanas hasta que
gran parte de las aves muestran seroconversin (13,103).

Periodo de incubacin
En infecciones experimentales, se pueden detectar primero
a los ocho das anemia y lesiones histolgicas distintivas
luego de la inoculacin parenteral del virus. Los signos cl-
nicos se desarrollan, por lo general, despus de lOa 14 das
y la mortalidad comienza a los 12 a 14 das luego de la
inoculacin (61, 151, 183). Sin embargo, pueden ser ms de
14 a 21 das antes de que se manifieste la anemia, depen-
diendo de manera presunta de la cepa gentica de los pollitos
experimentales y de las propiedades de la cepa viral inocu-
lada (142).
En condiciones de campo, los pollitos infectados
de manera congnita muestran signos clnicos y el inicio de
una mayor mortalidad de los 10 a 12 das de edad, con un
mximo a los 17 a 24 das (27, 39, 59, 83, 168). En las
infecciones de grupo muy fuertes, puede haber un segundo
tope de mortalidad alos30 a34das(39, 83), probablemente
debido a la infeccin horizontal.
Signos clinicos
El nico signo especifico de la infeccin por el CIAV, es la
anemia, con un mximo a los 14 a 16 das posinoculacin.
Dicha anemia se caracteriza por valores de hematcrito de
6 a 27%; las aves afectadas se encuentran deprimidas y ms
o menos plidas. La ganancia de peso se deprime dentro de
los das lOa 20, luego de la infeccin experimental; entre los
das 12 a28 posinoculacin pueden morir las aves afectadas.
En caso de que se manifieste mortalidad, sta no excede de
30 %. Los pollitos sobrevivientes se recuperan por completo
de la depresin y la anemia alrededor de los 20 a 28 das
posinoculacin (21,58, 142, ISO, 183), aunque la recupe-
racin tarda y la mayor mortalidad pueden relacionarse con
infecciones bacterianas o virales secundarias. En los casos
de campo se observan con frecuencia infecciones secunda-
rias que originan signos clnicos ms graves, pero asimismo
pueden desarrollarse de manera inadvertida en pollitos ex-
perimentales (21, 40, 59, 168).
Morbilidad y mortalidad
El resultado de la infeccin por CIA V, se encuentra intluen-
ciado por una cantidad de factores del virus, el huspedy el
ambiente. La anemia infecciosa sin complicaciones, en es-
pecial aquella ocasionada mediante infeccin horizontal,
puede resultar en algo no mayor que una mortalidad aumen-
tada de manera ligera y un bajo desempeo pasajero de las
parvadas afectadas, y por tanto, podra pasar desapercibida
en los ambientes comerciales.
Los anticuerpos maternos contra CIAV (vase Inmu-
nidad), confieren una proteccin casi total en contra de la
enfermedad (142, 184). No obstante, la resistencia debida a
inmunidad pasiva puede ser superada por lo menos en
parte, en caso de que los pollitos se encuentren inmunosu-
primidos, por ejemplo en el caso de otras infecciones virales
(20,23, 142).
La morbilidad y la mortalidad pueden ser intluenciadas
por la virulencia de la cepa de ClAVo La cepa TK-5803
descrita por Goryo y colaboradores (58), parece ser ms
virulenta que cualquiera de los aislamientos estudiados por
Anemia infecciosa aviar 761
Yuasa e lmai (180). La dosificacin puede tener un efecto
en la gravedad de la anemia o en la proporcin de los pollitos
afectados (107, 142, 183). Al mismo tiempo, la va de
infeccin tiene una funcin en la infeccin experimental
dado que la infeccin por contacto no origina, por lo general,
anemia en aquellos pollitos inmunolgicamente intactos, en
contraste con la situacin en las aves inmunocomprometidas
(142,185). Para inducir la enfermedad, las vas de infeccin
oral, nasal u ocular resultan mucho menos eficaces que la
inoculacin parenteral (142, 176).
En pollitos inmunocompetentes, se desarrolla con ra-
pidez la resistencia por edad durante la primera semana de
vida y se completa alrededor de las tres semanaso an antes,
dependiendo de la virulencia de la cepa de CIAV infectante
(58,142,180,185). El desarrollo de este tipo de resistencia
parece relacionarse de manera estrecha con la capacidad del
pollito para producir anticuerpos en contra del virus (180,
185). Se retarda de manera considerable por inmunosupre-
sin, por ejemplo, mediante la infeccin simultnea con el
virus de la enfermedad infecciosa de la bolsa (IBOV) (142,
185) o bursectoma (73, 190). La evidencia circunstancial
sealaque los pollos de engorda pueden nfectarse mediante
transmisin horizontal alrededor de las 2 a 3 semanas,luego
que desaparecenlos anticuerpos matemos, resultando en un
bajo desempeo a causa de los efectos subclnicos de la
infeccin por CIAV (110). Sin embargo, esto no ha podido
ser confirmado por otros (56, 85).
La mortalidad aumenta de manera considerable, en
caso de que los pollitos se encuentren infectados de manera
dual con CIAV y MOV, virus de la reticuloendoteliosis
(REV) o lBOV, probablemente a causa de alguna inmuno-
supresin inducida por virus (18, 20, 21, 30, 129, 142, 185).
En los pollos, tambin ciertas cepas de reovirus pueden
resultar inmunosupresoras (112, 113, 144), lo cual podra
explicar la mayor patogenicidad del virus de la anemia
infecciosa del pollo en presencia de reovirus como lo infor-
ma Engstrtlm y colaboradores (40). La inmunosupresin
qumica por medio de betametasona o ciclosporina A tam-
bin empeora los signos y las lesiones (23). Por tanto, se
sospechaque varios factores ambientales y de otro tipo que
originan una disminucin de la inmunocompetencia y po-
tencian la patogenicidad de ClAVen las infecciones de
campo.
Nada se sabeacerca de factores genticos que pudieran
afectar el resultado de la infeccin por ClAVo La enfermedad
se presenta con mayor frecuencia en pollos de engorda, lo
cual bien podra deberse a una variedad de otros factores.
Lesiones macroscpicas
La lesin ms consistente es la atrofia del timo (figura
30-2A), pero la lesin ms caracterstica observada en
pollos afectados es la atrofia de la mdula sea (figura
30-28). La mdula sea del fmur se encuentra grasosa y
amarillenta o rosada. En ciertos casos, su color parece rojo
oscuro, aunque se pueden detectar lesiones precisas por
medio del examen histolgico. La atrofia del timo puede
resultar en una regresin casi total del rgano, el cual tiene
entonces un color pardo rojizo oscuro. Ya que los pollitos
infectados desarrollan resistencia con la edad, la atrofia del
timo puede convertirse en una lesin ms consistente Que
Figura 30-2. Lesiones en pollos relacionadas con anemia infecciosa del pollo y enfermedad de anemia hemorrgica. A. Timo
testigo (arriba) y timo con atrofia inducida por virus de la anemia infecciosa del pollo (CIAV) (abajo), 14 das posinoculacin
con la cepa CIA-1 de CIAV (Lucio y Shivaprasad). B. Fmur con mdula sea normal de rojo oscuro (arriba) y fmur con
mdula sea aplstica plida (abajo), 14 das posinoculacin con la cepa CIA-1 de CIAV (Lucio y Shivaprasad). C. Dermatitis
gangrenosa (enfermedad del ala azul). (Shivaprasad). D. Hemorragias en pierna(Peckham). E. Hemorragias en msculos de
la pechuga (Peckham). F. Hemorragias en el proventrculo (Peckham).

las lesiones de la mdula sea observables a simple vista
(58,81). La atrofia de la bolsa resulta menos evidente. En
una pequefta proporcin de aves, puede encontrarse reduci-
da de tamafto la bolsade Fabricio. En muchos casos, la pared
externa de la bolsa puede aparecer traslcida de tal modo
que al plegarse se vuelve visible. Las hemorragias en la
mucosa del proventrculo y las hemorragias subcutneasy
musculares se relacionan a veces con anemia grave (21, 58,
141, 150, 151). Tambin se ha informado de hemorragias
ms notables o de atrofia de la bolsa y de lesiones en otros
tejidos, por ejemplo hgados inflamados y moteados, pero
es probable que se relacionen con infecciones secundarias
debidas a otros agentes.
Sndrome hemorrgco-anema aplstca del timo con linfocitos a los 20 a 24 das y la morfologa
Los brotes de anemia infecciosa en parvadas de campo se
relacionan en gran parte con el denominado sndrome hemo-
rrgico, con o sin dermatitis (gangrenosa) concurrente
(figura 30-2C) (5,8,27,35,37,39,45,67,68, 137, 143,
148, 168, 189). La evidencia circunstancial sugiere que
tambin se encuentra implicado el ClAVen la etiologa de
la anemia aplstica relacionada con la hepatitis con cuerpos
de inclusin (vase captulo 23), con o sin sndrome hemo-
rrgico y dermatitis gangrenosa concurrentes (33, 41, 64,
65,66,90, 114, 133). Se considera que el ClAVes de
particular importancia entre los factores que pueden aumen-
tar la gravedad de estos sndromes (143). En gran parte de
los casos, las hemorragias observadas en pollos con EIB
(captulo 29) pueden ser ms bien una secuela del virus de
la anemia infecciosa del pollo, que de infeccin por IBDV.
Las lesiones caractersticas del denominado sndrome
hemorrgico consisten de hemorragias intracutneas, sub-
cutneas e intramusculares (figuras 30-2D, E). De manera
an ms frecuente, pueden encontrarse hemorragias en pun-
tilleo en la mucosa de la parte distal del proventrculo (figura
30-2F). Con frecuencia, las hemorragias intracutneas o
subcutneas de las alas pueden complicarse por edema
intenso y dermatitis subsecuente, la cual puede gangre-
narse por alguna infeccin bacteriana (captulo 12). Las
hemorragias subcutneasde las patas tal vez resulten en la
formacin de lceras. Asimismo, los pollos afectados pare-
cen encontrarse predispuestos a desarrollar pododermatitis
(captulo 35).
En los pollitos anmicos, no se observan las hemorra-
gias de manera consistente, aunque su desarrollo se corre-
laciona en gran parte con la intensidad de la anemia. Por
tanto, un mayor tiempo de coagulacin relacionado con
trombocitopenia no explica por completo las hemorragias.
En la patognesis de la ditesis hemorrgica, es ms proba-
ble que resulten importantes las lesiones endoteliales y las
funciones hepticas alteradas, originadas en parte por infec-
ciones virales y potenciadas por infecciones bacterianas
secundarias.
Histopatologa
Los cambioshistopatolgicosen los pollitos anmicosse
han caracterizadocomo panmieloptisisy atrofia linfoide
generalizada(20,21,61,136,150,151).
En la mdula sea,la atrofia y la aplasiaimplican a
todos los compartimentosy lneashematopoyticas (figura
Anemiainfecciosaaviar. 763
30-3). De manera ocasional, se puede observar necrosis de
pequeos focos celulares residuales. Las clulas hemato-
poyticas son reemplazadas por tejido adiposo o clulas
del estroma proliferantes. Luego de la infeccin experimen-
tal, en aquellas aves que se recuperan aparecen zonas de
regeneracin que consisten de proeritroblastos a los 16 a 18
das, y existe una hiperplasia de la mdula seaentre los das
24 y 32 posinoculacin.
Se observa intensa deplecin linfoide en timo, bolsa de
Fabricio, bazo y tonsilas cecales, as como en una variedad
de otros tejidos. La corteza y la mdula del timo se atrofian
por igual, con degeneracin hidrpica de las clulas residua-
les y de focos necrticos residuales (figura 30-4). En los
pollitos que se recuperan, se puede distinguir la repoblacin
retorna a la normalidad despus de 32 a 36 das luego de la
infeccin.
Las lesiones en la bolsa de Fabricio consisten de atrofia
de los folculos linfoides con pequeos focos necrticos
ocasionales, epitelio invaginado, degeneracin epitelial hi-
drpica y proliferacin de las clulas reticulares (figura
30-5). La repoblacin por los linfocitos hasta la recupera-
cin total, es similar a la del timo.
En el bazo se observa atrofia del tejido linfoide con
hiperplasia de las clulas reticulares en los folculos linfoi-
des as como en las vainas de Schweigger-Seidl. Pocas veces
se han observado focos necrticos en los folculos o en las
vainas.
Los focos linfoides en hgado, riones, pulmones, pro-
ventrculo, duodeno y amgdalas cecales se encuentran de-
pletados de clulas, tornndolos ms pequeos y menos
densos que aqullos de las aves no afectadas. Las clulas
hepticas se encuentran inflamadas y los sinusoides hepti-
cos pueden hallarse dilatados.
Se han detectado pequeas inclusiones nucleares eosi-
nofilicas en las grandes clulas alteradas de los tejidos
afectados, de manera predominante en el timo y la mdula
sea, donde se encuentra con mayor frecuencia a los 5 a 7
das despus de la infeccin experimentl (61, 145).
Hematologa
La sangre de los pollitos afectados con intensidad se encuen-
tra ms o menos acuosa, es mayor el tiempo de coagulacin
y el plasma sanguneo es ms plido de lo normal. Los
valores del hematcrito empiezan a caer por debajo de 27%
a los 8 a 10 das luego de la inoculacin, casi todos en el
intervalo de 10 a 20% a los 14 a 20 das y aun llegar a 6o/Q
en aquellas aves moribundas. En los pollitos convalecientes,
los valores del hematcrito aumentan luego de los 16 a 21
das y regresan a lo normal (29 a 35o/Q)alrededor de los 28
a 32 das posinfeccin (61, 141, 151, 183). La anemia se
define, por lo general, como un valor de hematcrito menor
que o igual a 27%, pero tambin podra considerarse como
apropiado un lmite de 25% (141, 142). De acuerdo con la
edad y la constitucin gentica de los pollos tal vez vare
la defincin de la anemia (49, 52, 54, 55).
En aquellos pollos infectados con CIAV, los valores
disminuidos del hematcrito se deben a pancitopenia (15O,
151, 183), con un notable decrementoen la cantidad de eritro-
citos, leucocitos y trombocitos. Se ha observado anisocitosis
764 . Enfermedades de las aves (Captulo 30)

Figura 30-3. Mdula sea femoral proveniente de pollos de 14 das de edad. A. Testigo. B. Pollo infectado con virus de la
anemia infecciosa del pollo, 14 das posinoculacin. Obsrvese la atrofia del tejido hematopoytico en presencia de clulas
grasas. H y E, 160x. (Lucio y Shivaprasad.)

Figura 30-4. Timo de pollos de 14 das de edad. A. Testgo. B. Pollo infectado con virus de la anema infecciosa del pollo, 14
das posnfeccn. Ntese la ausencia de demarcacin entre la mdula y la corteza. H y E, 63x. (Lucio y Shivaprasad.)

Figura 30-5. Bolsa de Fabricio proveniente de pollos de 14 das de edad A. Testigo. B. Pollo infectado con virus de la anemia
infecciosa del pollo, 14 das posinoculacin. Obsrvese la deplecin linfoide y la atrofia de los folculos. H y E, 63x. (Lucio y
Shivaprasad.)
tan temprano como a los ocho dlas posinfeccin. En la
sangre perifrica, luego de 16 dlas de la inoculacin, empie-
zan a aparecer formas juveniles de eritrocitos, granulocitos
y trombocitos, y varios dlas despus,la incidencia de eritro-
citos inmaduros puede ser mayor a 30%. El cuadro sangul-
neo en los pollitos convalecientes retorna a lo normal ms
o menos a los 40 dlas (151).
Patognesis
La patognesis de la infeccin por CIAV se ha deducido
mediante estudios histopatolgicos (61, 145, 151), ultraes-
tructurales (62, 63) e inmunocitoqumicos secuenciales(12,
71, 145). De los hallazgos morfolgicos, se concluy que
se encuentran implicados de manera primaria los hemocito-
blastos en la mdula sea y los linfoblastos en la corteza del
timo en la infeccin citoltica temprana a los 6 a 8 das
posinoculacin. Se ha demostrado que la muerte de los
timocitos corticales se debe a apoptosis (80). En la mdula
sea, aparte de los eritroblastos crecidos y de las clulas
hematopoyticas degeneradas, se han observado macrfa-
gos con clulas hematopoyticas degeneradas ingeridas.
En contraste con el timo, no se ha detectado deplecin de
las clulas linfoides y necrosis ocasional en la bolsa de Fa-
bricio, bazo y focos linfoides de otros tejidos, antes de los
10 a 12 das posinoculacin (21,61, 145, 151). La repobla-
cin del timo con linfocitos y de la mdula sea con proeri-
troblastos y promielocitos, y la recuperacin de la actividad
hematopoytica a partir de los 16 das posinoculacin,
parecen coincidir con el comienzo en la formacin de anti-
cuerpos (vase Inmunidad). Estos eventos conducen a una
recuperacin completa alrededor de los 32 a 36 das.
Anemiainfecciosaaviar. 765
Estudios inmunocitoquimicos (2,71, 145), demostra-
ron que CIA V se replica en los linfoblastos de la corteza del
timo, los hemocitoblastos intrasinoidales y extrasinoidales
y en las clulas reticulares. Tambin se han detectado en el
bazo antigenos contra ClAVen linfocitos T maduros (2).
En el timo y en la mdula sea, las clulas infectadas son
ms abundantes a los 6 a 7 dias posinfeccin y pueden
detectarsehasta los lOa 12 dias o aun ms tarde. Asimismo,
seha detectado antigeno viral en el tejido linfoide de muchos
otros rganos (145). La infeccin del proventriculo, parte
ascendentedel duodeno, rin y pulmn puede aportar una
explicacin para la diseminacin del virus. En estos tejidos,
por lo general, no se-pueden detectar las clulas infec-
tadas por ms de 22 dias despus de la infeccin al dia de
edad (145), aunque el virus puede persistir en los tejidos
hasta por 28 dias y en el contenido rectal hasta por 49 dias
o ms (187). En pollos inmunosuprimidos mediante bursec-
tomia, se aumenta de manera considerable la persistencia
del virus (190).
Se ha comunicado que la susceptibilidad de los pollitos
a la infeccin por CIAV depende de las propiedades de las
clulas precursoras del timo durante el desarrollo prenaci-
miento y posnacimiento (81). Sin embargo, la resistencia
por edad a la anemia infecciosa no se debe a la desaparicin
o aumento en la resistencia a una clula blanco especifica
(101). A pesar de que CIAV cuenta con un tropismo por el
tejido linfoide, en particular por la corteza del timo (79), la
susceptibilidad de los timocitos o de las clulas del bazo no
depende de la expresin de ciertos marcadores celula-
res como CD4 o CD8 (2, 79). Por otro lado, una intensa
deplecin pasajera de linfocitos CD4+ o CD8+, o una dismi-
nucin selectiva en las clulas T citotxicas, puede tener
766 Enfermedades de las aves
alguna participacin importante en el mecanismode la
inmunosupresininducidapor el virus de la anemiainfec-
ciosadel pollo (2, 6, 30, 74, 79).
Inmunidad
Activa
En los pollitos susceptibles inoculados con CIAV al da de
edad, slo existe una baja respuesta de anticuerpos; no se
pueden detectar anticuerpos neutralizantes hasta las tres
semanasdespusde la inoculacin. An entonces, los ttulos
son bajos (1 :80) y muestran un pequeflo incremento (1 :320)
hasta las cuatro semanas. La respuesta de anticuerpos au-
menta de manera considerable en pollitos inoculados por
va intramuscular a las 2 a 6 semanasde edad, con anticuer-
pos neutralizantes detectables tan temprano como a los 4 a
7 das y con ttulos mximos (1:1280 a 1:5120) a los 12
a 14 das posinoculacin (187, 188). La formacin de los
anticuerpos humoral es se retarda en casi una semana, en
caso de que los pollos se infecten ms bien por va oral que
de manera intramuscular. Yuasa y colaboradores (187) in-
formaron que una mayor produccin de anticuerpos coin-
cida con menores concentraciones virales en los tejidos
del pollo.
La seroconversin en parvadas de reproductores infec-
tadas de manera horizontal, puede detectarse tan temprano
como a las 8 a 9 semanas de edad, y gran parte de las
parvadas tienen anticuerpos contra ClAVa las 18 a 24 se-
manas (77, 103). Los altos ttulos de anticuerpos neutrali-
zantes persisten en todas las aves de la parvada por lo
menos durante 52 semanas.La prevalencia de los anticuer-
pos inmunofluorescentes puede disminuir al aumentar la
edad (77) y con frecuencia es menor al 00% en una parvada
(48,103).
Pasiva
Los anticuerpos maternos proporcionan una proteccin
completa a los pollitos jvenes en contra de la anemia
inducida por CIAV (184), en caso de que los pollitos no se
encuentren inmunocomprometidos por otros factores
(20, 21). La inmunidad derivada de la madre, incluyendo
la proteccin contra los desafio s experimentales, persiste
hasta por casi tres semanas (103, 131). Adems, no es
probable que la transmisin vertical del virus se desarrolle
a partir de hembras inmunes de manera activa. De hecho, se
ha encontrado que los brotes de anemia infecciosa en el
campo se correlacionan con la ausencia de anticuerpos
antiCIAV en las respectivas parvadas progenitoras (27, 167,
168, 189).
Inmunosupresin
Existe una fuerte evidencia circunstancial de que la infec-
cin por CIAV resulta inmunosupresora durante las etapas
clnicas de la enfermedad, por lo menos en los pollitos
jvenes susceptibles. La inmunosupresin en las aves an-
micas se manifiesta por una mayor susceptibilidad a las
infecciones bacterianas y micticas (21,59,137,150,173)
y por una mayor patogenicidad de adenovirus (22), reovirus
(40) y virus vivo atenuado de la enfermedad de Newcastle
(EN) (34), en pollitos infectados de manera dual. En la
infeccin exDerimental dual con CIAV v MDV. de Dollitos
(Captulo 30)
SPF de un da de edad,las lesiones linfoproliferativas por
EM resultaron mayores o menores de manera inesperada
con altas o bajas dosis del virus de la enfermedad de Marek,
respectivamente (78).
En condiciones experimentales, en las cuales se vacu-
naron pollitos contra EM al da de edad y que se les desafi
con MDV dentro de los primeros ocho das, la infeccin por
CIAV hasta por 14 das de edad puededeprimir la inmuni-
dadvacunalcontraMDV(126, 127, 128, 181); en el campo
se pueden presentar condiciones similares en muy pocas
ocasiones.Tambinpuedehaber una respuesta inmunitaria
humoral deficiente a la vacuna inactivada de EN (7, 31),
pero no representa un fenmeno comn en las parvadas
comerciales (51).
La alteracin de la respuesta inmunitaria a causa de la
infeccin por CIA V puede resultar de manera directa, por el
dao a los tejidos hematopoytico y linfopoytico, y una
subsecuente depresin linfoide generalizada (vase Histo-
patologay patognesis).En experimentos de laboratorio,
la estimulacin mitgena (mediante concavalina A o
fitohemaglutinina) de los esplencitos de pollitos inoculados
por va intramuscular con el virus a los 1 a 7 das de edad,
result deprimida a los 7 a 15 das, pero no a los 18 a21 das
despus de la infeccin (1, 6,126,127). Esta depresin de
las funciones celulares, tambin se desarroll en pollos
infectados por la va oral a las tres semanasde edad, pero se
retras en una semana (98). La disminucin pasajera en las
funciones de los macrfagos y en la produccin de citosina
(97,98), se encuentran asimismo implicados en el mecanis-
mo de la inmunosupresin inducida por ClAVo
En pollos SPF infectados de manera experimental a las
5 a 6 semanasde edad, tambin se detectan lesiones menores
y algunas clulas infectadas en el timo, pero no existe
suficiente dao como para originar inmunosupresin a esa
edad (117,170). Por tanto, la inmunosupresin inducida por
CIAV parece relacionarse de manera estrechacon la presen-
cia de signos histolgicos y macroscpicos distintivos de
atrofia linfoide generalizada.
DIAGNSTICO
Aislamiento e identificacin de CIAV
El virus de la anemia infecciosa del pollo puede aislarse de
casi cualquier tejido de las aves infectadas (187), con ttulos
virales mximos detectados a los siete das despus de la
infeccin. En pollos inoculados al da de edad, el contenido
viral de los tejidos y el contenido rectal permanece casi
constante hasta por 21 das y de ah en adelante declina con
rapidez. Sin embargo, el suero pierde su infectividad luego
de 14 das (187). Se encontr que aun en aves con anticuer-
pos neutralizantes, la sangr entera y la capa de linfocitos
eran infecciosas durante por lo menos 14 das (18, 179).
En pollos inoculados a las 4 a 6 semanas de edad, se
desarrollaron ttulos virales mximos en una variedad de
tejidos y en el contenido rectal a los siete das posteriores
de la infeccin, disminuyendo rpidamente a concentracio-
nes ms bien bajas alrededor de los 14 a 21 das; sin
embargo, nunca se ha detectado ClAVen el cerebro o suero
de tales aves (187).

El hgado es la fuente preferida del CIA V, debido a que
contiene altas concentraciones del virus de manera ms con-
sistente. Para eliminar o inactivar posibles contaminantes, se
puede calentar un homogeneizado heptico clarificado durante
cinco minutos a 70 C (58) o tratarse mediante cloroformo, antes
de utilizarlo como inculo para cultivos celulares.
El mtodo disponible ms especfico para el aislamien-
to primario de CIAV, consiste en el bioensayo mediante la
inoculacin intramuscular o intraperitoneal de pollitos sus-
ceptibles de un da de edad. La infectividad de gran parte de
las cepas es cuando mucho 100 veces menor en pollitos
que en los cultivos celulares, pero puede incrementarse
por medio de la inmunosupresin de los pollitos experimen-
tales (15). Los pollitos se examinan ya sea a los 14 a 16 das
o en los das 14 y 21 despus de la inoculacin (141), en
busca de anemia, como lo indicara un valor de hematcrito
menor a 27% y en busca de atrofia de mdula sea que
tambin podra encontrarse en un momento dado en algu-
nas aves afectadas, pero sin anemia. Los tejidos sospe-
chosos pueden examinarse de manera histolgica, pero
por lo general, esto no resulta necesario para confirmar el
diagnstico.
Para los intentos de aislamiento in vitro y titulaciones
virajes pueden utilizarse cultivos celulares MDCC-MSBl
(19,59,75,175,186), aunque ciertas cepas de CIAV no se
replican con facilidad en estas clulas (24, 147). Deben
utilizarse cultivos frescos que contengan 2 x 105 clulas/mL
y sembrarse a 105 clulas/cmZ. De manera aproximada, un
homogeneizado tisular preparado, a una dilusin de 1:20 o
mayor (o dilusiones seriadas de 10 en 10), debe inocularse
a una velocidad de 0.1 mL/l mL de cultivo. Cada 2 a 4 das
se deben hacer subcultivos de las clulas MSB l. El dao
celular que se desarrolla luego de 1 a 6 subcultivos (pero en
ocasiones hasta 10), es sugestivo de infeccin por virus de la
- --
Figura 30~. Lesiones en clulas MSB1 cultivadas dos das despus de la infeccin con virus de la anemia infecciosa del
pollo. A. Clulas sin afectar. B. Clulas infectadas con una alta dosis de virus. Sin teir. 230x.
Anemiainfecciosaaviar. 767
anemiainfecciosadel pollo. Se recomiendael examenmi-
croscpicode los cultivos,despusde 36 horasy no poste-
rior a las 48 horas, luego de un subcultivo con el fin de
distinguir entre los efectos citopticos inducidos por el
virus (figura 30-6) y la degeneracincelular inespecfica.
El aislamientode CIAV se debe verificar por medio de
procedimientosserolgicos.
Marcadores viraJes en tejidos
Deteccin mediante anticuerpos
Puededemostrarse la infeccin viral en pollos por medio de
las tinciones de inmunofluorescencia o inmunoperoxidasa.
Para las pruebas de diagnstico, por lo general se prefiere
al timo, obtenido a los 7 a 12 das despus de la infeccin
(vase Patognesis).
Los frotis por impresin de tejido y los cortes porcrios-
tato, fijados con acetona, se utilizan para tincin por inmu-
nofluorescencia ya sea indirecta o directa, utilizando suero
hiperinmunitario policlonal de pollo o conejo, o anticuerpos
monoclonales hacia CIA V (7 1, 73, 100, 108).
Las pruebas de inmunoperoxidasa se desarrollan con
cortes en parafina y fijados con formol (73, 100, 145).
Smyth y colaboradores (145), han descrito con gran detalle
la optimizacin de la tcnica. Los resultados ms satisfac-
torios se logran con anticuerpos monoclonales, ya que los
anticuerpos policlonales pueden producir ms bien un alto
contenido de tincin inespecfica.
Sondas DNA
Se ha descritola deteccinde ClAVen cortesde timo en
parafinay fijados en formol, mediantehibridacin in situ
utilizando una sonda DNA biotinilada y preparadapor
mediode PCR(3, 116).
B
""-~ ---
768 . Enfermedades de las aves (Captulo 30)

Las pruebas de hibridacin punto-mancha utilizando
sondas DNA clonadas y marcadas con 32p pueden detectar
DNA viraI extrado de tejidos de pollo a partir del da 5 al 42
luego de la infeccin (160), o bien a partir de las clulas MSB I
infectadas con aislamientos de campo de CIAV (120).
PCR
En varios laboratorios se ha desarrollado PCR para la de-
teccin del DNA de ClAVen clulas MSBI infectadas,
tejidos de pollo o vacunas (36, 57, 120, 140, 146, 153, 154,
155, 161). La prueba demuestra ser especfica y definitiva-
mente ms sensible que el aislamiento por cultivo celular
del virus. Sin embargo, se logra una sensibilidad muy ele-
vada con una PCR de nido, la cual tambin resulta ms
sensible a la contaminacin cruzada (146). Asimismo, re-
sulta muy sensible una PCR de inicio caliente recin desa-
rrollada para CIA V; ademsel uso de unaespigade DNA como
un control interno, posibilita la validacin de muestras
negativasa CIA V y una estimacin de la cantidad de genomas
de CIAV presente en las muestras sometidas a prueba (36).
PCR es ms valiosa para propsitos de investigacin y
se espera que se convierta en el mtodo preferido para
detectar contaminacin en las vacunas por virus de la ane-
mia infecciosa del pollo.
de un subcultivo, si se desea la completa destruccin de los
cultivos de virus testigo.
Las pruebas de neutralizacin del virus cualitativas
para deteccin en parvadas pueden efectuarse con una dilu-
sin constante de suero de 1:80 al: 100 Y una dosis alta de
virus de prueba como ya se mencion.
No se recomiendan menores dilusiones de suero, ya
que pueden ser en ocasiones citotxicas u originar una
inhibicin inespecfica del virus. A este tipo de prueba se le
puede considerar semicuantitativa al efectuar una serie
de subcultivos; la concentracin relativa de los anticuerpos
se encuentra sealada por la cantidad de subcultivos en que
permanecen vivas las clulas inoculadas (13, 19).
Pruebas de anticuerpos fluorescentes
En la prueba indirecta de anticuerpos fluorescentes(AF) (19,
103,188), se ponen clulas MSBI infectadascon CIAV, obte-
nida.ojustoantes del inicio de la lisis celular, en portaobjetos
y fijados en acetona. por lo general, 36 a 42 horas luego de
la inoculacin, para utilizarse como antgenos. Las clulas
se hacen reaccionar primero con suero de prueba diluido
apropiadamente y entonces con un antisuero de mamfero
marcado con fluorescena en contra de IgG de pollo. Se

Microscopia electrnica
Las partculas del virus de la anemia infecciosa del pollo
pueden encontrarse en preparaciones muy purificadas de los
cultivos celulares infectados. Sn embargo, resultan difci-
les de detectar y no se les identifica con precisin en los
cortes ultradelgados de las clulas cultivadas infectadas o
de tejidos de pollo (62,63,80, 109), aunque se ha demos-
trado por medio de tcnicas inmunolgicas que las tpicas
inclusiones intranucleares, las cuales tienen a menudo una
forma de anillo, son especficas de virus (109). No se pueden
esperar resultados satisfactorios a partir del examen por
microscopia electrnica de los lquidos sobrenadantespar-
cialmente purificados de los homogeneizados tisulares (9).
Slo existe un informe acerca de la deteccin del virus de
la anemia infecciosa del pollo en plasma sanguneo de po-
llitos anmicos mediante ME directa (50).

Serologa
Pruebas de neutralizacin de virus
En la prueba de neutralizacin de virus(19, 187), se mezclan
a partes iguales, dilusiones seriadas dobles de suero o yema
con una suspensin de CIAV, que contiene 200 a 500 dosis
infectantes de cultivos de tejido (TCID50)/O.1 mL y se
incuban las mezclas a 37 C durante 60 minutos o a4 C
durante la noche antes de efectuar pruebas en el cultivo
celular MSBI. En caso de que se tengan que examinar
grandes cantidades de suero, se recomiendan placas de
microtest (75, 82). Antes de que se complete la prueba,
puedetomar hasta cinco semanasy requerirsede 8 a 9
subcultivos;sin embargosepuedenobtenerresultadosmu- Figura 30-7. Antgenos contra el virus de la anemia infec-
cho ms tempranoy emitirse los subcultivossi la concen- ciosa del pollo detectados mediante tincin inmunofluores-
tracin viral en la mezcla se incrementa de 105.0 a 105.5 cente en preparaciones. Citospin de clulas MSB1 obtenidas
TCID50/0.1 mL (13, 19, 130). En este momento, los cultivos a las 40 horas posinoculacin. Los antgenos se observan
inoculados deben examinarse mediante microscopio para en clulas crecidas con fluorescencia granular intranuclear
EC especficos de ClAVen los das 2 y 3. Tal vez se requiera caracterstica. 400x.

considera evidencia de anticuerpos en el suero prueba, la
tincin fluorescente de grnulos ms bien pequeos
de forma irregular en el ncleo de las clulas (figura 30-7).
La presencia concurrente de estructuras circulares de alguna
manera irregulares, tambin es especfica, pero menos fre-
cuente. Este patrn de inmunofluorescencia se considera
como tpico de las pruebas con anticuerpos CIAV neutrali-
zantes (11,108,158). En las pruebas de AF, siempre debe
incluirse suero positivo de referencia. Los sueros negativos
testigo resultan de poca o ninguna utilidad, ya que, por lo
general, ya se han seleccionado por falta de reactividad en
la prueba AF indirecta. Las clulas no infectadas como
testigos internos o externos, slo permiten la evaluacin de
varios tipos evidentes de fluorescencia inespecfica y el
grado de tincin que podra encubrir reacciones especficas.
Gran parte de los problemas se encuentran con la
fluorescencia inespecfica caracterizada principalmente por
grandes inclusiones esfricas en el ncleo de las clulas, de
manera predominante en las etapas tardas luego de la
infeccin. La tincin inespecfica y la tincin del fondo que
ocultan las reacciones especficas (fenmeno de prozona)
se pueden reducir en bastante grado al utilizar suero de
prueba suficientemente diluido, es decir 1:40 al: 100 o an
mayor (103). La tincin inespecfica debido a la unin
directa de los conjugados antilgG (95) puede controlarse
por medio de la seleccin de los conjugados.
La prueba AF indirecta resulta menos sensible que la
prueba de la neutralizacin de virus para detectar bajas
concentraciones de anticuerpos contra ClAVen sueros de
pollo (13,19,28,130).
Inmunoensayos enzimticos . nica de pollos experimentales.
Se han desarrollado diversas tcnicas ELISA para la detec-
cin y medicin de los anticuerpos contra ClAVen sueros
de pollo. Todd y colaboradores (158) describen una ELISA
muy especfica y sensible que utiliza anticuerpos monoclo-
nales que capturan a CIAV purificado de manera parcial a
partir de cultivos celulares MSB 1 como el antgeno blanco.
Parecen ser por igual adecuadaslas placas ELISA cubiertas
de manera directa con virus parcialmente purificado (lO).
Ambas tcnicas se han utilizado en la produccin de equipos
comerciales de ELISA. Tambin se ha demostrado que
CIAV muy purificado es un antgeno ELISA adecuado (53,
92); sin embargo, tal vez no resulte tan sencillo producirlo
en lasconcentraciones y cantidadessuficientes.Como ant-
genos ELISA, se han utilizado lisados clarificados de clu-
las MSBI (87, 130), pero parecen ser menos adecuadosque
los viriones purificados o semipurificados para pruebas de
rutina. Un desarrollo con bastante futuro es una ELISA que
se base en un antgeno CIAV recombinante, el VPI (132).
Por lo general, ELISA resulta ms sensible que la neutrali-
zacin del virus y las pruebas de AF indirectas, y por lo
menos resulta tan especfica como la prueba AF indirecta.
Se encontr que las reacciones positivas falsas, que pueden
presentarse en hasta 18% de los sueros de pollos SPF, se
relacionaban con la presencia pasajera y una fraccin
de protena particular (124).
La pruebade inmunoperoxidasaindirecta que utiliza lami-
nillas multispot o placasmicrotestcubiertas con clulas MSB 1
infectadas con CIAV, result por lo menos tan sensible como
la prueba AF indirecta, pero menos que ELISA (28,92, 164).
Anemia infecciosa aviar 769
Diagnstico diferencial
Los criterios de infeccin slo tienen un valor limitado en
un diagnstico de la enfermedad inducida por CIAV, de-
bido a que ClAVes casi de hecho ubicuo entre los pollos.
La demostracin de los virus, antgenos virales o ONAviral
puede considerarse como etiolgicamente importante si se
detectan en concentraciones suficientemente altas en una
gran proporcin de aves afectadas. En pollos menores de
seis semanas de edad, resultan sugestivos de AlA una
combinacin tpica de signos, cambios hematolgicos, le-
siones microscpicas y macroscpicas y antecedentes de la
parvada (vase Patognesisy Epizootiologa). Sin embargo,
no existen lesiones particulares que per se puedan conside-
rarse patognomnicas.
Una anemia aplstica, pero no una pancitopenia, con
atrofia del timo y bolsa de Fabricio concurrente y menor
respuesta inmunitaria puede ser originada tambin por el
virus de la osteopetrosis. La anemia inducida por el virus de
la eritroblastosis puede diferenciarse de la anemia inducida
por CIA V mediante el examen microscpico de impresiones
de sangre. Tanto MOV como IBOV, inducen atrofia de
los tejidos linfoides con lesioneshistolgicas tpicas, pero
no origina anemia en pollos infectados de manera natural.
La anemia aplstica que pudiera relacionarse con IBOV
aguda se desarrolla y desaparecemucho ms temprano que
la anemia inducida por CIAV (123). Los adenovirus consti-
tuyen una causa principal de un sndrome de hepatitis con
cuerpos de inclusin-anemia aplstica, que se manifiestan
con mayor frecuencia entre las 5 y 10 semanasde edad (33).
No obstante, no induce anemia aplstica en una infeccin
La intoxicacin con altas dosis de sulfonamidas, o
micotoxinas como la aflatoxina, pueden resultar en anemia
aplstica y sndrome hemorrgico (vase captulo 36). La
aflatoxina puede alterar asimismo al sistema inmunitario.
No obstante, en el campo, los pollos se exponen en muy
contadas ocasiones a concentraciones de aflatoxina o sulfo-
namidas que sean suficientes como para ocasionar la enfer-
medad aguda. Por otro lado, la intoxicacin subclnica de
los pollos podra agregarse a la patogenicidad de ClAVo
viceversa.
TRATAMIENTO
No existe algn tratamiento especfico para los pollos afec-
tados por la infeccin por ClAVo Podra indicarse el trata-
miento con antibiticos de amplio espectro para controlar
las infecciones bacterianas, que por lo general se relacionan
con AIP.
PREVENCiN Y CONTROL
La inmunizacinde las parvadasprogenitorasvariassema-
nas antes de la produccin de huevos,evita de manera
770 Enfermedades de las aves
eficiente los brotes de AlA en su progenie. La exposicin
artificial por transferencia de cama a partir de parvadas
infectadascon CIA V, haciaparvadasreproductorasjvenes, ha
demostrado buenos resultados, pero resulta un procedi-
miento dudoso y riesgoso con respecto a la higiene (168).
La infeccin de los reproductores por el virus de la anemia
infecciosa del pollo a travs del agua de bebida con homo-
geneizados de tejido obtenido de pollitos afectados de
manera natural, resulta asimismo adecuado (167, 168).
Sin embargo, no se puede recomendar este mtodo como
un procedimiento estndar debido a que es casi imposible
contar con la seguridad de una cantidad suficiente de
ClAVo de la ausencia de otros patgenos en las preparacio-
nes de tejidos.
Actualmente, se encuentran disponibles en varios pa-
ses dos tipos de vacunas vvas comerciales. En primer
lugar, Blow y Witt (17) han sugerido que la produccin de
C1AV virulento en embriones podra proporcionar una va-
cuna viva para aplicarse por medio del agua de bebida. De
hecho, de este modo se han producido las vacunas libres
de agentes extraftos, ms eficaces y seguras (169, 170, 171,
172). El CIAV propagado en cultivos celulares, tambin
puede resultar adecuado como una vacuna en el agua de
REFERENCIAS
l. Adair, R.M., F. McNeilly, C.O.G. McConnell, O. Todd,
R.T. Nelson, and M.S. McNulty. 1991. Eftects of chicken
anemia agent on Iymphokine production and Iymphocyte
transtormation in experimentally intected chickens. Avian
Dis 35:783-792.
2. Adair, R.M., F. McNeilly, C.O.G. McConnell, and M.S.
McNulty. 1993. Characterization ofsurtace markers present
on cells infected by chicken anemia virus in experimentally
infected chickens. Avian Dis 37:943-950.
3. Allan, G.M., J.A. Smyth, o. Todd, and M.S. McNulty.
1993. In situ hybridization for the detection ofchicken anae-
mia virus in tormalin-fixed, paraffin-embedded sections.
Avian Dis 37:177-182.
4. Allan, G.M., K.V. Phenix, o. Todd, and M.S. McNulty.
1994. Some biological and physico-chemical properties of
porcine circovirus. J Vet Med B 41: 17-26.
5. Risgaard, M. 1983. An age related and breeder tlock associ-
ated hemorrhagic disorder in Danish broilers. Nord Vet Med
35:397-407.
6. Rounous, 0.1., M.A. Goodwin, R.L. Rrooks, C.M. Lamich-
hane, R.P. Campagnoli, J. Rrown, and O.R. Snyder. 1995.
Immunosuppression and intracellular calcium signaling in
splenocytes trom chicks intected with chicken anemia virus,
CL-I isolate. Avian Dis 39:135-140.
7. Rox, P.G., H.C. Holmes, A.C. Rushell, and P.M. Finney.
1988.lmpaired response to killed Newcastle distase vaccine
in chicken possessing circulating antibody to chicken anaemia
agent. Avian PathoI17:713-723.
8. Rraunius, W. V. 1988. Blauwe vleugeltjes ziekte en chicken
anemia agent bij slachtkuikens. Tijdschr Diergeneeskd
113:43]-434.
9. Rrentano, L., N. Mores, l. Wentz, O. Chandratilleke, and
K.A. Schat. 1991. Isolation and identification of chicken
intectious anemia virus in Brazil. Avian Dis 35:793-800.
10. Rrewer, J., J.M. Saunders, and N.J. Chettle. 1994. The
development of an enzyme linked immunosorbent assay to
,Iptp{'t "ntihnrlpo to chicken anaemia virus. and its comoari-
(Captulo 30)
bebida, cuidando de que el ttulo sea adecuado. La vacuna-
cin debe efectuarse ms o menos a las 13 a 15 semanasde
edad, pero nunca ms all de 3 a 4 semanas antes de la
primera produccin de huevos incubables con el fin de
evitar el riesgo de la diseminacin del .virus vacunal por
medio del huevo. El virus de la anemia infecciosa del pollo
no origina inmunosupresin en aves de esa edad (vase
Inmunidad). La segunda vacuna, ms reciente, consiste de
CIA V atenuado que se ha administrado por vas parenterales
(intramuscular, subcutnea o en la membrana del ala) para
ser por completo eficaz (149). Puede omitirse la vacunacin
en caso de haberse detectado anticuerpos CIAV humorales
en los pollos reproductores en crecimiento.
Debe prestarse atencin a los procedimientos de ma-
nejo e higiene para prevenir la inmunosupresin por factores
ambientalesu otras enfermedadesintecciosa..,y con el fin de
evitar una exposicin temprana a ClAVo Sin embargo, la
erradicacinescaside hechoimposible an en las instalaciones
SPF infectadas (42), debido a la alta resistencia del virus a
la desinfeccin. Debe efectuarsela vigilancia de las parvadas
reproductorasen buscade anticuerposCIA V, con el propsito
de evitar infecciones por CIAV transmitidas de manera
vertical o para probar la eficacia de las vacunas. .
son with the indirect tluorescent antibody test. Proc Int Symp
Inlect Bursal Dis Chick Intect Anaemia, Rauischholzhausen,
Germany, pp. 408-412.
11. Buchholz, U. and V. von Blow. 1994. Characterization of
chicken anaemia virus (CAV) proteins. Proc Int Symp Infect
Bursal Dis Chick Intect Anaemia, Rauischholzhausen, Ger-
many, pp. 366-375.
12. Buchholz, U., F. Taugner, R. Rudolph, und V.v.Blow.
19')3. Vergleichende immunhistologische Untersuchungen bei
Kken nach experimenteller Intektion mil zwei verschiedenen
St11mmendes Hhneran11mievirus.In G. Monreal (ed.). Inter-
nationale Fachtagung ber Getlgelkrankheiten. Deutsche
Veterinarmedizinische Gesellschaft, Gie~n, pp. 151-153.
13. Blow, V.v. 1988. Unsatistactory sensitivity and specificity
ofindirect immunotluorescence testsforthe presenceor absence
of antibodies to chicken allaemia agent (CAA) in sera of SPF
and broiler breeder chickens. J Vet Med B 35:594-600.
14. Blow, V.v. 1991. Avian intectious anemia and related syn-
dromes caused by chicken anaemia virus. Crit Rev Poult Biol
3:1-17.
15. Blow V.v. and B. Fuchs. 1986. Attenuierung des Erregers
der avifiren infektiosen An11mie(CAA) durch Serienpassagen
in Zellkulturen. J Vet Med B 33:568-573.
16. Blow, V.v. and D. Lutticken. 1993. Unpublished data.
17. Blow, V.v. and M. Witt.1986. Vermehrungdes Erregers der
avi11renintektiosen An11mie (CAA) in embryonierten Hh-
nereiern. J Vet Med B 33:664-669.
18. Blow, V.v., B. Fuchs, E. Vielitz, and H. Landgraf.1983.
Frhsterblichkeitssyndrom bei Kken nach Doppelinfektion
mil dem Virus der Marekschen Krankheit (MDV) und
einem An11mie-Erreger (CAA). Zentralbl Veterin11rrned[B]
30:742-750.
19. Blow, V.v., B. Fuchs, and M. Bertram.198S. Untersuchun-
gen ber den Erreger der intektiosen An11miebei Hhnerkken
(CAA) in vitro: Vermehrung, Titration, Serumneutralisa-
tionstest und indirekter Immuntluoreszenztest. Zentralbl
Veterin11rmed[B] 32:679-693.

20. Blow, V.v., B. Fuchs, and R. Rudolph. 1986. Avian infec-
tious anaemia caused by chicken anaemia agent (CAA). In
1.B. McFerran and M.S. McNulty (eds.). Acute Virus Infec-
tions of Poultry. Martinus Nijhoff Publishers, Dordrecht,
pp.203-212.
21. Blow, V.v., R. Rudolph, and B. Fuchs. 1986. Erhtlhte
Pathogenit!lt des Erregers der avi!lren intektiosen An!lmie
bei HUhnerkUken (CAA) bei simultaner Infektion mit dem
Virus der Marekschen Krankheit (MDV), Bursitisvirus
(IBOV) oder Reticuloendotheliosevirus (REV). 1 Vet Med
B 33:93-1 16.
22. Blow, V.v., R. Rudolph, and B. Fuchs. 1986. Folgen der
Ooppelinfektion von KUken mit Adenovirus oder Reovirus
und dem Erreger der avi!lren infektiosen An!lmie (CAA). 1
Vet Med B 33:717-726.
23. Blow, V.v., M. Witt, and R. Rudolph. 1987. Auswirkun-
gen immunologischer Oefekte bei HUhnerkUken im Zusam-
menhang mit der avi!lren infektiosen An!lmie. In Bericht des
17. Kongresses der Deutschen Veterin!lrmedizinischen Ge-
sellschaft, pp. 384-390. Oeutsche Veterin!\rmedizinische
Gesellschaft, Gie3en.
24. Blow, V.v., S. Kling, and R. Rudolph. 1991. Recent results
ofresearch on chicken anemia virus in vivo and in vitro. Proc
128th Meet Am Vet Med Assoc, pp. 129-130.
25. Buscaglia, C., C.F. Crosetti, and P. Nervi. 1994. Identifica-
tion of chicken intectious anaemia, isolation of the virus and
reproduction of the disease in Argentina. Avian Pathol
23:297-304.
26. Chandratilleke, D., P. O'Connell, and K.A. Schat. 1991.
Characterization of proteins of chicken intectious anemia
virus with monoclonal antibodies. Avian Ois 35:854-862.
27. Chettle, N.J., R.K. Eddy, P.J. Wyeth, and S.A. Lister.1989.
An outbreakofdisease duetochicken anaemiaagent in broiler
chickens in England. Vet Rec 124:211-215.
28. Chettle, N.J., R.K. Eddy, J. Saunders, and P.J. Wyeth.
1991. A comparison ofserum neutralisation, immunotluores-
cence and immunoperoxidase tests tor the detection of anti-
bodies to chicken anaemia agent. Vet Rec 128:304-306.
29. Claessens, J.A.J., C.C. Schrier, A.P.A. Mockett, E.U.J.M.
Jagt, and P.J.A. Sondermeijer.1991. Molecularcloning and
sequence analysis ofthe genome of chicken anaemia agent. 1
Gen Virol 72:2003-2006.
30. Cloud, S.S., U.S. Lillehoj, and J.K. Rosenberger. 1992.
Immune dystunction tollowing infection with chicken anemia
agent and infectious bursal diseasevirus. l. Kinetic alterations
of avian Iymphocyte subpopulations. Vet Immunol Immu-
nopathol 34:337-352.
31. Cloud, S.S., J.K. Rosenberger, and U.S. Lillehoj. 1992.
Immune dystunction following intection with chicken anemia
agent and intectious bursal disease virus. 2. Alterations of in
vitro Iymphoproliteration and in vivo immune responses. Vet
Immunol Immunopathol 34:353-366.
32. Connor, T.J., F. McNeilly, G.A. Firth, and M.S. McNulty.
1991. Biological characterisation of Australian isolates of
chicken anaemia agent. Aust Vet 168:199-201.
33. Cowen, B.S. 1992. Inclusion body hepatitis-anaemia and
hydropericardium syndromes: Aetiology and control. World's
Pou1ty Sci 1 148:247-254.
34. de Boer, G.F., D.J. van Roozelaar, R.J. Moorman, S.U.M.
Jeurissen, J.C. van den Wijngaard, F. Uilbink, and G.
Koch. 1994. Interaction between chicken anaemia virus and
live Newcastle disease vaccine. Avian Pathol 23:263-275.
35. Dorn, P., J. Weikel and E. Wessling. 1981. An!lmie, Ruck-
bildung der Iymphatischen Organe und Dermatitis-Beo-
bachtungen zu einem neuen Krankheitsbild in der
GetlUgelmast. Dtsch Tier!\rztl Wochenschr 88:313-315.
36. Dren, Cs.N., G. Koch, A. Kant, C.A.J. Verschueren, A.J.
van der Eb, and M.U.M. Noteborn. 1994. A hot start PCR
Anemiainfecciosaaviar. 771
for the laboratory diagnosis of CAVo Proc Int Symp Infect
Bursal Dis Chick Intect Anaemia, Rauischholzhausen, Ger-
many, pp. 413-420.
37. Drouin, P., J.P. Picault, G. Plassiart, Y. Cherel, D. Toquin,
J. Y. Toux, M. Guittet, G. Bennejean, and M. Wyers. 1992.
La maladie des ailes bleues chez le poulet-premieres obser-
vations en France. Rec Med Vet 168:331-339.
38. Engstrilm, B.E. 1988. Blue wing disease of chickens. Isola-
tion of avian reovirus and chicken anaemia agent. Avian
Pathol 17:23-32.
39. Engstrilm, B.E. and M. Luthman. 1984. Blue wing disease
of chickens: Signs, pathology and natural transmission. Avian
PathoI13:1-12.
40. Engstrom, B.E., O. Fossum, and M. Luthman. 1988. Blue
wing disease of chickens: Experimental intection with a
Swedish isolate of chicken anaemia agent and an avian re-
ovirus. Avian PathoI17:33-50.
41. Fadly, A.M. and R.W. WinterfieId. 1973. Isolation and
some characteristics of an agent associated with inclusion
body hepatitis, hemorrhages, and aplastic anemia in chickens.
AvianDis 17:182-193.
42. Fadly, A.M., J. V. Motta, R.L. Witter, and R.M. Nordgren.
1994. Epidemiology of chicken anemia virus in specific-
pathogen-tree chicken breeder flocks. Proc Int Symp Intect
Bursal Dis Chick Infect Anaemia, Rauischholzhausen, Ger-
many, pp. 447-455.
43. Farkas, T., Cs. Dren, l. Nemeth, M. Dobos-Kovcs, J.
Povazsn, and E. Sghy. 1992. Isolation of chicken anemia
virus trom broiler chickens. Acta Vet Hung 40:207-223.
44. Firth, G.A. and K. Imai. 1990. Isolation ofchicken anemia
agent trom Australian poultry. Aust Vet J 67:301-302.
45. Froyman, R., J. Derijcke, and R. Vandermeersch. 1986.
Een haemorrhagisch-anaemisch syndroom met dermatitis bij
slachtkuikens. Tijdschr Diergeneeskd 111:639-642.
46. Gelderblom, H., S. Kling, R. Lurz, l. Tischer, and V. v.
BUlow. 1989. Morphological characterization of chicken
anaemia agent (CAA). Arch Virol 109: 115-120.
47. Goodwin, M.A., J. Brown, S.L. Miller, M.A. Smeltzer,
W.L. Steffens, and W.D. Waltman. 1989. Infectious anemia
caused by a parvovirus-like virus in Georgia broilers. Avian
Dis 33:438-445.
48. Goodwin, M.A., J. Brown, M.A. Smeltzer, C.K. Crary, T.
Girshick, S.L. Miller, and T.G. Dickson. 1990. A survey for
parvovirus-like virus (so-called chick anemia agent) antibod-
ies in broiler breeders. Avian Dis 34:704-708.
49. Goodwin, M.A., J. Brown, K.S. Latimer, and S.L. Miller.
1991. Packed cell volume reterence intervals to aid in the
diagnosis of anemia and polycythemia in young leghorn
chickens. Avian Dis 35:820-823.
50. Goodwin, M.A., W.L. Steffens, J. F. Davis, J. Brown, K.S.
Latimer, and T.G. Dickson. 1991. Diagnoses ofinfections by
the so-calledchick anemia agent:Anemia and direct transmission
electron microscopic detection ofvirus. Avian Dis 35:869-871.
51. Goodwin, M.A., J. Brown, M.A. Smeltzer, T. Girshick,
S.L. Miller, and T.G. Dickson. 1992. Relationship of com-
mon avian pathogen antibody titers in so-called chicken anemia
agent (CAA)-antibody-positive chicks to titers in CAA-anti-
body-negative chicks. Avian Dis 36:356-358.
52. Goodwin,M.A.,J.F. Davis,andJ. Brown.1992.Packedcell
volume reterence intervals to aid in the diagnosis of anemia
and polycythemia in young broiler chickens. Avian Dis
36:440-443.
53. Goodwin, M.A., C.M. Lamichhane, J. Brown, M.A.
Smeltzer, S.L. Miller, T. Girshiek, D.B. Snyder, and T.G.
Dickson. 1992. Relationship of the enzyme-linked immu-
nosorbent assay to indirect immunofluorescent antibody test
for tl1edetection ofso-called chicken anemia agent antibodies
in serum trom broiler breeders. Avian Dis 36:512-514
772 . Enfermedades de las aves
54. Goodwin, M.A., J.F. Davis, J. Brown , and T.G. Dickson.
1992.Incidenceof anaemiaandpolycythemiain clinically ill
Georgiabroilers.Avian Dis 36:685-687.
55. Goodwin, M.A., J. Brown, J.F. Davis, T. Girshick, S.L.
Miller, R.M. Nordgren, and J. Rodenberg.1992.Compari-
sonsofpacked cell volumes(PCVs) from so-cailedchicken
anemia agent (CM; a virus)-free broilers to PCVs from
CAA-free specific-pathogen-free leghorns. Avian Dis
36:1063-1066.
56. Goodwin, M.A., M.A Smeltzer,J. Brown, T. Girshick, B.L.
McMurray, and S. McCarter. 1993. Effect of so-called
chicken anemiaagentmaternalantibodyon chick serologic
conversionto virusesin the field. Avian Dis 37:542-545.
57. Goodwin, M.A., J. Rodenberg, D.l. Bounous, R.M.
Nordgren, C.M. Lamichhane, and J. Brown.1994. Polym-
erasechain reaction for detectionof fue chicken anaemia
agentin formalin-fixed paraftin-embedded thymussections.
Proc Int Symp Infect Bursal Dis Chick Infect Anaemia,
Rauischholzhausen, Germany,pp. 425-427.
58. Goryo, M., H. Sugimura,S. Matsumoto,T. Umemura, and
C. Itakura. 1985. Isolation of an agent inducing chicken
anaemia.Avian PathoI14:483-496.
59. Goryo, M., Y. Shibata, T. Suwa, T. Umemura, and C.
Itakura. 1987.Outbreakof anemiaassociatedwith chicken
anemiaagentin young chicks.JpnJ Vet Sci 49:867-873.
60. Goryo, M., T. Suwa, S. Matsumoto, T. Umemura, and C.
Itakura. 1987.Seria!propagationandpurificationof chicken
anaemia agent in MDCC-MSB 1 cell line. Avian Pathol
16:149-163.
61. Goryo, M., T. Suwa, T. Umemura, C. Itakura, and S.
Yamashiro. 1989.Histopathologyof chicks inoculatedwith
chickenanaemiaagent(MSB 1-TK5803 strain).Avian Pathol
18:73-89.
62. Goryo, M., T. Suwa, T. Umemura, C. Itakura, and S.
Yamashiro. 1989. Ultrastructureof bone marrow in chicks
inoculated with chicken anaemia agent (MSBI-TK5803
strain).Avian PathoI18:329-343.
63. Goryo, M., S. Hayashi, K. Yoshizawa,T. Umemura, C.
Itakura, and S. Yamashiro. 1989. Ultrastructureof fue
thymus in chicks inoculated with chicken anaemiaagent
(MSBITK5803 strain).Avian PathoI18:605-617.
64. Grimes, T.M., O.J. King, S.H. Kleven, and O.J. Fletcher.
1977.Involvementof type-8avianadenovirusin fueetiology
of inclusionbody hepatitis.Avian Dis 21:26-38.
65. Hanley, J.E. 1962.Observationson avianaplasticanemiain
Florida. Avian Dis 6:251-257.
66. Helmboldt, C.F.and M.N. I-razier.1963.Avianhepaticinclu-
sionbodiesofunknown significance.Avian Dis 7:446-450.
67. Hoffmann, R., P. Doro and H. Dangschat.1973.Ein neues
durch Panmyelopathie, Anamie und hamorrhagische
Diathesegekennzeichnetes Syndrombeim Huhn. Zentralbl
Veterin'Jrmed[B] 20:741-746.
68. Hoffmann, R., E. Wessling, P. Dorn and H. Dangschat.
1975.Lesionsin chickenswith spontaneous or experimental
infectioushepato-myelopoietic disease(inclusionbodyhepa-
titis) in Germany.Avian Dis 19:224-236.
69. Hoop, R.K. 1992. Persistenceand vertical transmissionof
chicken anaemia agent in experfmentallyinfected laying
hens.Avian PathoI21:493-501.
70. Hoop, R.K. 1993. Transmissionof chicken anaemiavirus
with semen.Vet Rec 133:551-552.
71. Hoop, R.K. and R.L. Reece.1991.The useofimmunotluo-
rescenceand immunoperoxidasestaining in studying fue
pathogenesisof chicken anaemiaagent in experimentally
infectedchickens.Avian Pathol20:349-355.
72. Hoop, R.K., F. Guscetti, and B. Keller. 1992.Ein Ausbruch
von infektioserKkenanamiebei Mastkkenin der Schweiz.
SchweizArch Tierheilk 134:485-489.
(Capitulo 30)
73. Hu, L.-b., B. Lucio, and K.A. Schat. 1993.Abrogationof
age-relatedresistanceto chicken infectious anemiaby em-
bryonalbursectomy.Avian Ois 37:157-169.
74. Hu, L.-b., B. Lucio, and K.A. Schat.1993. Oepletion of
CO4+,and CO8+T Iymphocytesubpopulationsby CIA-I, a
chickeninfectiousanemiavirus. Avian Ois 37:492-500.
75. lmai, K. and N. Yuasa. 1990.Oevelopmentof a microtest
method t'or serological and virological examinations of
chickenanemiaagent.Jpn JVet Sci 52:873-875.
76. Imai, K., (\1.Maeda, and N. Yuasa. 1991.Immunoelectron
microscopyof chickenanemiaagent.J Vet Med Sci 53:I 065-
1067.
77. Imai, K., S. Mase, K. Tsukamoto, H. Hihara, T. Matsu-
mura, and N. Yuasa. 1993. A long term observationof
antibodystatusto chickenanaemiavirus in individual chick-
ensofbreedertlocks. ResVet Sci 54:392-396.
78. Jeurissen,S.H.M. and G.F. de Roer, 1993.C!Jickenanemia
virus intluencesthe pathogenesisof Marek's diseasein ex-
perimental infections, dependingon the dose of Marek's
diseasevirus.VetQ 15:81-84.
79. Jeurissen, S.H.M., J.M.A. PoI and G.F. de Boer. 1989.
Transient depletion of cortical thymocytes induced by
chickenanaemiaagent.Thymus 14:115-123.
80. Jeurissen,S.H.M., F. Wagenaar,J.M.A. PoI, A.J. van der
Eb, and M.H.M. Noteborn. 1992. Chicken anemiavirus
causesapoptosisofthymocytesafter in vivo infection andof
celllines after in vitro infection.J Virol 66:7383-7388.
81. Jeurissen, S.H.M., M.E. Janse, O.J. van Roozelaar, G.
Koch, and G.F. de Boer. 1992.Susceptibilityofthymocyres
t'or intection by chicken anemiavirus is relatedto pre- and
posthatchingdevelopment.Oev Immunol 2: 123-129.
82. Jllrgensen, P.H. 1990. A micro-scaleserum neutralisation
test for the detectionand titration of antibodiesto chicken
anemiaagent-Prevalenceof antibodiesin Oanishchickens.
Avian PathoI19:583-593.
83. Jllrgensen, P.H. 1991.Mortality during an outbreakofblue
wing diseasein broilers.Vet Rec 129:490-491.
84. Jllrgensen, P.H., L. Otte, O.L. Nielsen, and M. Bisgaard.
1994. Investigationson the epidemiology and economical
impact of chicken anaemiavirus infection in Oanishbroil-
ers and broiler breeders.Proc Int Symp Infect Bursal Ois
Chick Infect Anaemia, Rauischholzhausen,Germany, pp.
438-446.
85. Jllrgensen, P.H., L. Otte, O.L. Nielsen, and M. Bisgaard.
1995. Intluence of subclinical virus infections and other
tactors on broiler tlock performance.Br Poult Sci 36:455-
463.
86. Kato, A., M. Fujino, T. Nakamura, A. Ishihama, and Y.
Otaki. 1995. Gene organizationof chicken anemiavirus.
Virology 209:480-488.
87. Kling, S. 1991.Versuchezum Antik(jrper-undAntigennach-
weis beim HUhner-Anamievirus nach Optimierung und
Standardisierung desWesternBlot und einesNitroceilulose-
ELISA amModeil von GetlUgel-Herpesviren. Vet.-med.Ois-
sertation,Freie Universit!lt,Berlin, Germany.
88. Koch, G., O.J. van Roozelaar, C.A.J. Verschueren, A.J.
van dar Eb, and M.H.M. Noteborn. 1994.The formation
of neutralisingepitopesof chicken anaemiavirus requires
the synthesisof its proteinsVPI and VP2 in the sameceil.
Proc Int Symp Intect Bursal Ois Chick Infect Anemia,
Rauischholzhausen, Germany,pp. 498-506.
89. Koch, G., O.J. van Roozelaar,C.A.J. Verschueren, A.J.
van der Eb, and M.H.M. Noteborn. 1995. Immunogenic
and protectivepropertiesof chickenanaemiavirus proteins
expressedby baculovirus.Vaccine13:763-770.
90. Kohler, H. and L. Hromatka Vasicek.1974.Einschlu3kor-
per-Hepatitis bei Broilern in Osterreich. Wien Tier!lrztl
Monatsschr61:90-95.

91. Lamichhane, C.M., O.B. Snyder, M.A. Goodwin, S.A.
Mengel, J. Brown, and T.G. Oickson. 1991. Pathogenicity
ofCL-1 chicken anemiaagent. Avian Dis 35:515-522.
92. Lamichhane, C.M., O.B. Snyder, T. Girschick, M.A.
Goodwin, and S.L. Miller.1992. Development and compari-
son of serologic methods tor diagnosing chicken anaemia
virus intection. Avian Dis 36:725-729.
93. Li, X.X., W. Y. Xu, and G. Y. Tang. 1994. Isolation and
identification of fue chicken anemia virus and serological
survey in China. Proc Int Symp Infect BursaJ Dis Chick Intect
Anaemia, Rauischholzhausen, Oermany, pp. 429-433.
94. Lucio, B., K.A. Schat, and H.L. Shivaprasad. 1990. Iden-
tification of fue chicken anemia agent, reproduction of fue
distase, and serological survey in fue United States. Avian Dis
34:146-153.
95. Lucio, B., K.A. Schat, and S. Taylor. 1991. Direct binding
of protein A, protein O, and anti-lgO conjugates to chicken
intectious anemia virus. Avian Dis 35:180-185.
96. Lukert, P., G.F. de Boer, J.L. ODIe, P. Keese, M.S.
McNulty, J.W. Randles, and l. Tischer. 1995. Family
Circoviridae. In F.A. Murphy, C.M. Fauquet, D.H.L. Bishop,
S.A. Ohabrial, A. W. Jarvis, O.P. Martelli, M.A. Mayo, and
M.D. Summers (eds.). Virus Taxonomy-Classification
and nomenclature ofviruses, 6th Report ofthe International
Committee on Taxonomy of Viruses. Springer- Verlag, Vi-
enna, pp. 166-168.
97. McConnell, C,O.G., B.M. Adair, and M.S. McNulty.1993.
Effects of chicken anemia virus on macrophage function in
chickens. Avian Dis 37:358-365.
98. McConnell, C.O.G., B.M. Adair, and M.S. McNulty. 1993.
Effects of chicken anemia virus on cell-mediated immune
function in chickens exposed to fue virus by a natural route.
Avian Dis 37:366-374.
99. Mcllroy, S.G" M.S. McNulty, O.W. Bruce, J.A. Smyth,
E.A. Goodall, snd M.J. Alcorn. 1992, Economic effects of
clinical chicken anemia agent infection on profitable broiler
production. Avian Dis 36:566-574.
100. McNeilly, F., G.M. Allan, O.A. Moffett, snd M.S. McNulty.
1991. Detection of chicken anemia agent in chickens by
immunotluorescence and immunoperoxidase staining. Avian
PathoI20:125-132.
101. McNeilly, F., B.M. Adair, and M.S. McNulty.1994.ln vitro
infection ofmononuclear ceJls derived from various chicken
Iymphoid tissues by chicken anemia virus. Avian Pathol
23:547-556.
102. McNulty, M.S. 1991. Chicken anaemia agent: A review.
Avian PathoI20:187-203.
103. McNulty, M.S., T.J. Connor, F. McNeilly, K.S. Kirkpa-
trick, and J.B. McFerrsn. 1988. A serological survey of
domestic poultry in the United Kingdom for antibody to
chicken anaemia agent. Avian PathoI17:315-324.
104. McNulty, M.S., T.J. Connor, and F. McNeilly. 1989. A
survey ofspecific pathogen-tree chicken tlocks for antibodies
to chicken anaemia agent, avian nephritis virus and group A
rotavirus. Avian Patllol 18:215-220.
105. McNulty, M.S., T.J. Connor, F. McNeilly, and O. Spack-
mano 1989. Chicken anemia agent in the United States: Iso-
lation ofthe virus and detection of antibody in broiler breeder
tlocks. Avian Dis 33:691-694.
106. McNulty, M.S., T.J. Connor, F. McNeilly, M.F. McLough-
liD, and K.S. Kirkpatrick. 1990. Preliminary charac-
terisation of isolates of chicken anaemia agent from fue United
Kingdom. Avian PathoI19:67-73.
107. McNulty, M.S" T.J. Connor, and F. McNeilly. 1990.lnflu-
ence of virus dose on experimental anaemia due to chicken
anaemia agent. Avian PathoI19:167-171.
108. McNulty, M.S., O.P. Mackie, O.A. Pollock, J. McNair, O.
Todd, K.A. Mawhinney, T.J. Connor, and F. McNeilly.
Anemiainfecciosaaviar. 773
1990. Production and preliminary characterizationofmonoclonal
antibodies to chicken anemia agent. Avian Dis 34:352-358.
109. McNulty, M.S., W.L. Curran, O. Todd, and O.P. Mackie.
1990. Chicken anemia agent: An electron microscopic study.
Avian Dis 34:736-743.
110. McNulty, M.S., S.G. Mellroy, o. W. Bruce, and O. Todd.
1991. Economic effects ofsubclinical chicken anaemia agent
intection in broiler chickens. Avian Dis 35:263-268.
111. Meehan, B.M., o. Todd, J.L. Creelan, J.A.P. Earle, E.M.
Hoey, and M.S. McNulty. 1992. Characterization of viral
DNAs from cells infected with chicken anaemia agent: Se-
quence analysis of the cloned replicative form and transfec-
tion capabilities of cloned genome fragments. Arch Virol
124:301-319.
112. Montgomery, R.O., P. Villegas, O.L. Oawe and J.
Brown. 1985. Effect of avian reoviruses on Iymphoid
organ weights and antibody response in chickens. Avian
Dis 29:552-560.
113. Montgomery, R.O., P. Vi llegas, O.L. Oawe and J. Brown.
1986. A comparison between the effect of an avian reovirus
and infectious bursal disease virus on selected aspects afilie
immune system afilie chicken. Avian Dis 30:298-308.
114. Naqi, S.A., L.G. Adams, B. Panigrahy, and A.R. Vivek.
1978. Experimental induction of hemorrhagic-aplastic ane-
mia in chickens. l. Etiology. Avian Dis. 22:675-682.
115. Nicholas, R.A.J., B. Westbury, R.O. Goddard, and P.R.
Luff. 1989. Survey ofvaccines and SPF flocks for contami-
nation with chick anaemia agent. Vet Rec 124:170-171.
116. Nielsen, O.L., P.H. Jorgensen, M. Bisgaard, and S. Alex-
andersen. 1995. In situ hybridization for the detection of
chicken anaemia virus in experimentally-induced infection
and fie!d outbreaks. Avian Patho!24:149-155.
117. Noteborn, M.H.M. and G. Koch. 1995. Chicken anaemia
virus intection: Molecular basis of pathogenicity. Avian
PathoI24:11-31.
118. Noteborn, M.H.M., G.F. de Boer, O.J. van Roozelaar, C.
Karreman, O. Kranenburg, J.G. Vos, S.U.M. Jeurissen,
R.C. Hoeben, A. Zantema, G. Koch, H. van Ormondt, and
A.J. van der Eb. 1991. Characterization of cloned chicken
anemia virus DNA that contains al! elements for the intectious
replication cycle. J ViroI65:3131-3139.
119. Noteborn, M.H.M., O. Kranenburg, A. Zantema, G.
Koch, G.F. de Boer, and A.J. van der Eb. 1992. Transcrip-
tion ofthe chicken anemia virus (CAV) genome and synthesis
of its 52-kDa protein. Gene 118:267-271.
120. Noteborn, M.H.M., C.A.J. Verschueren, O.J. van
Roozelaar, S. Veldkamp, A.J. van der Eb, and G.F. de
Boer. 1992. Detection of chicken anaemia virus by DNA
hybridisation and polymerase chain reaction. Avian Pathol
21:107-118.
121. Noteborn, M.H.M., o. Todd, C.A.J. Verschueren,
H.W.F.M. de Gauw, W.L. Curran, S. Veldkamp, A.J.
Oouglas, M.S. McNulty, A.J. van der Eb, and G. Koch.
1994. A single chicken anemia virus protein induces apop-
tosis. J Virol 68:346-351.
122. Noteborn, M.H.M., C.A.J. Verschueren, A. Zantema, G.
Koch, and A.J. van der Eb. 1994. Identification of the
promoter region ofchicken anemia virus (CAV) containing a
novel enhancer-like elemento Gene 150:313-318.
123. Nunoya, T., Y. Otaki, M. Tajima, M. Hiraga, and T. Saito.
1992. Occurrence ofacute infectious bursal distase with high
mortality in Japan and pathogenicity of field isolates in spe-
cific-pat\10gen-free chickens. Avian Dis 36:597-609.
124. O'Rourke, O., W.P. Michalski, and T.J. Bagust. 1994.
Chicken anaemia virus antibody ELISA reactions: Practica!
experiences and problems in high-security SPF poultry
flocks. frac Int Symp Intect Bursal Dis Chick Infect Anae-
mia, Rauischholzhausen, Germany, pp. 456-464.
774 . Enfermedadesde las aves
125. Otaki, Y., T. Nunoya, M. Tajima, H. Tamada, and Y.
Nomura. 1987. Isolation of chicken anaemia agent and
Marek.s disease virus from chickens vaccinated with turkey
herpesvirus and lesions induced in chicks by inoculating both
agents. Avian PathoI16:291-306.
126. Otaki, Y., T. Nunoya, M. Tajima,A. Kato, and Y. Nomura.
1988. Depression ofvaccinal immunity to Marek's diseaseby
infection with chicken anaemia agent. Avian PathoI17:333-
347.
127. Otaki, Y., M. Tajima, K. Saito, and Y. Nomura. 1988.
1mmune response of chicks inoculated with chicken anemia
agent alone or in combination with Marek's disease virus or
turkey herpesvirus. Jpn J Vet Sci 50:1040-1047.
128. Otaki, Y., T. Nunoya, M. Tajima, A. Kato, K. Saito and Y.
Nomura. 1988. Chicken anemia agent infection as a possible
cause ofMarek's disease vaccination failures. In S. Kato, T.
Horiuchi, T. Mikami, and K. Hirai (eds.). Advances in
Marek's Disease Research. JapaneseAssociation on Marek's
Disease. Osaka, Japan, pp. 364-366.
129. Otaki, Y., T. Nunoya, M. Tajima, K. Saito, and Y. Nomura.
1989. Enhanced pathogenicity of chicken anemia agent by
infectious bursal disease virus relating to fue occurrence of
Marek's disease vaccination breaks. Jpn J VetSci 51 :849-852.
130. Otaki, Y, K. Saito, M. Tajima, and Y. Nomura. 1991.
Detection of antibody to chicken anaemia agent: A compari-
son ofthree serological tests. Avian PathoI20:315-324.
131. Otaki, Y., K. Saito, M. Tajima, and Y. Nomura. 1992.
Persistence of maternal antibody te chicken anaemia agent
and its effect on the susceptibility ofyoung chickens. Avian
PathoI21:147-151.
132. Pallister, J., K.J. Fahey, and M. Sheppard. 1994. Cloning
and sequencing ofthe chicken anaemia virus (CAV) ORF-3
gene, and the development of an EUSA for fue detection of
serum antibody to CAVo Vet MicrobioI39:167-178.
133. Pettit, J.R. and H.C. Carlson. 1972. IncJusion-body hepati-
tis in broiler chickens. Avian Dis 16:858-863.
134. Phenix, K.V., R.M. Meehan, D. Todd, and M.S. McNulty.
1994. Transcriptional analysis and genome expression of
chicken anaemia virus. J Gen Virol 75:905-909.
135. Picault, J.-P., D. Toquin, G. Plassiart, P. Drouin, J.-Y.
Toux, M. Wyers, M. Guittet, and G. Bennejean. 1992.
Reproduction experimental e de l'anemie intectieuse aviaire
et mise en evidence du virus en France a partir de preleve-
ments de poulets presentant la "maladie des ailes bleues."
Rec Med Vet 168:815-822.
136. Pope, C.R. 1991. Chicken anemia agent. Vet Immunol Im-
munopathoI30:51-65.
137. Randall, C.J., W.G. Siller, A.S. Wallis, and K.S. Kirkpa-
trick. 1984. Multiple infections in young broiJers. Vet Rec
114:270-271.
138. Renshaw, R.W., C. Soine, T. Weinkle, P.H. O'Connell, K.
Ohashi, S. Watson, B. Lucio, S. Harrington, and K.A.
Schat.1996. A hypervariabJe region in VPI ofchicken anemia
virus mediates rate of spread and cell tropism in tissue culture.
J Virol (in press).
139. Ritchie, B.W., F.D. Niagro, P.D. Lukert, W.L. Steffens 111,
and K.S. Latimer. 1989. Characterization of a new virus
isolated from cockatoos with psittacine beak and feather
disease. Virology 171:83-88.
140. Rodenberg, J., C. de Wannemaeker, J. Heeren, D. Colau,
G. Thiry, and R. Nordgren. 1994. Comparison of MSB1
isolation and polymerase chain reaction to determine fue
presence ofCAV in avian biological products. Proc Int Symp
Infect Bursa1 Dis Chick Infect Anaemia, Rauischholzhausen,
Germany, pp. 421-424.
141. Rosenberger, J.K., and S.S. Cloud. 1989. The isolation and
characterization of chicken anemia agent (CAA) from broil-
ers in fue United States. Avian Dis 33:707-713.
(Captulo 30)
142. Rosenberger,J.K. and S.S. Cloud.1989. The effects ofage,
route of exposure, and coinfection with infectious bursal
disease virus on fue pathogenicity and transmissibility of
chicken anemia agent (CAA). Avian Dis 33:753-759.
143. Rosenberger, J.K., S. Klopp, R.J. Eckroade, and W.C.
Krauss. 1975. The role ofinfectious bursal agent and severa!
avian adenoviruses in fue hemorrhagic-aplastic-anemia syn-
drome and gangrenous dermatitis. Avian Dis 19:717-729.
144. Sharma, J.M. and J.K. Rosenberger. 1987.1nfectious bur-
sal disease and reovirus infection of chickens: 1mmune re-
sponses and vaccine control. In Toivanen, A. and Toivanen P.
(eds.). Avian Immunology: Basis and Practice, vol. 2. CRC
Press, Boca Roton, FL, pp. 143-157.
145. Smyth, J.A., D.A. MolTett, M.S. McNulty, D. Todd, and
D.P. Mackie. 1993. A sequential histopathologic and immu-
nocytochemical study of chicken anemia virus infection at
one day ofage. Avian Dis 37:324-338.
146. Soine, C., S.K. Watson, E. Rybicki, B. Lucio, R.M.
Nordgren, C.R. Parrish, and K.A. Schat. 1993. Determina-
tion ofthe detection limit ofthe polymerase chain reaction for
chicken infectious anemia virus. Avian Dis 37:467-476.
147. Soine, C., R.H. Renshaw, P.H. O'Connell, S.K. Watson, B.
Lucio, and K.A. Schat. 1994. Sequence analysis of ce!1
culture, and non-cell culture-adapted strains of chicken infec-
tious anemia virus. Proc Int Symp Infect Bursal Dis Chick
Intect Anaemia, Rauischholzhausen, Germany, pp. 364-365.
148. Stanislawek, W.L. and J. Howell.1994.lsolation of chicken
anaemia virus from broiler chickens in New Zealand. N Z Vet
J 42:58-62.
149. Steenhuisen, W., H.J.M. Jagt, and C.C. Schrier. 1994. The
use of a live attenuated CAV vaccine in breeder tlocks in
tlle Netherlands. Proc Int Symp Infect Bursal Dis Chick Infect
Anaemia, Rauischholzhausen, Gerrnany, pp. 482-497.
150. Taniguchi, T., N. Yuasa, M. Maeda, and T. Horiuchi.1982.
Hematopathological changes in dead and moribund chicks
induced by chicken anemia agent. Natllnst Anim Health Q
(Jpn) 22:61-69.
151. Taniguchi, T.,N. Yuasa,M. Maeda,andT. Horiuchi.1983.
Chronological observations on hemato-pathological changes
in chicks inoculated with chicken anemia agent. Natl Inst
Anim Health Q (Jpn) 23:1-12.
152. Taylor, S.P. 1992. The effect of acetone on fue viability of
chicken anemia agent. Avian Dis 36:753-754.
153. Taylor, S.P. and A.J. Ryncarz.1993. Rapid detection oflow
amounts of chicken anemia virus DNA using fue polymerase
chain reaction assay [abst]. Vet MicrobioI37:418.
154. Tham, K.M. and W.L. Stanislawek. 1992. Detection of
chicken anemia agent DNA sequences by fue polymerase
chain reaction. Arch ViroI127:245-255.
155. Tham, K.M. and W.L. Stanislawek. 1992. Polymerase
chain reaction amplification tor direct detection of chicken
anemia virus DNA in tissues and sera. Avian Dis 36: 1000-
1006.
156. Tischer, l., H. Gelderblom, W. Vettermann, and M.A.
Koch. 1982. A very small porcine virus with circular singles-
tranded DNA. Nature 295:64-65.
157. Todd, D., J.L. Creelan, D.P. Mackie, F. Rixon, and M.S.
McNulty. 1990. Purification and biochemical charac-
terization ofchicken anemia agent J Gen Virol 71 :819-823.
158. Todd, D., D.P. Mackie, K.A. Mawhinney, T.J. CanDor, F.
McNeilly, and M.S. McNulty. 1990. Development of an
enzyme-linked immunosorbent assay to detect serum anti-
body to chicken anemia agent Avian Dis 34:359-363.
159. Todd, D., F.D. Niagro, B.W. Ritchie, W. Curran, G.M.
- Allan, P.D. Lukert, K.S. Latimer, W.L. StelTens III, and
M.S. McNulty. 1991. Comparison of three animal viruses
with circular single-stranded DNA genomes. Arch Virol
117:129-135.

160. Todd, D., J.L. Creelan, and M.S. McNulty. 1991. Oot blot
hybridization assay for chicken anemia agent using a cloned
ONA probe. J Clin Microbiol 29:933-939.
161. Todd, D., K.A. Mawhinney, and M.S. McNulty. 1992.
Oetection and ditTerentiation of chicken anaemia virus iso-
lates by using the polymerase chain reaction. J Clin Microbio!
30:1661-1666.
162. Todd, D., A.J. Douglas, K. V. Phenix, W.L. Curran, D.P.
Mackie, and M.S. McNulty. 1994. Characterisation of
chicken anaemia virus. Proc Int Symp Infect Bursal Ois Chick
Intect Anaemia, Rauischholzhausen, Germany, pp. 349-363.
163. Todd, D., T.J. Cangar, V.M. Calvert, J.L. Creelan, B.M.
Meehan, and M.S. McNulty.1995. Molecular cloning oran
attenuated chicken anaemia virus isolate following repeated
cell culture passage. Avian Pathol 24: 171-187.
164. Toro, H., M.S. McNulty, and C. Gonzalez. 1994. Chicken
anemia in Chile: Vira! detection by immunohistochemistry.
Proc Int Symp Infect Bursal Ois Chick Intect Anaemia,
Rauischholzhausen, Germany, pp. 434-437.
165. Toro, H., M.S. McNulty, H. Hidalgo, S. Rosende, and T.J.
Connor. 1994. Oetection of chicken anemia virus antibodies
in four poultry operations in Chile. Prev Vet Med 21 : 103-106.
166. Urlings, H.A.P., G.F. de Boer, D.J. van Roozelaar, and G.
Koch. 1993. Inactivation ofchicken anaemia virus in chick-
ens by heating and fermentation. Vet Q 15:85-88.
167. Vielitz, E. and H. Landgraf. 1986. Zur Epidemiologie und
Prophylaxe der intektitlsen An!lmie (CAA)-Dermatitis des Huh-
nes.ln M. Larbier(ed.). Proc 7th EurPoultConf, vol. 2. World's
Poult Sci Assoc, French Branch, Tours, pp. 1124-1129.
168. Vielitz, E. and H. Landgraf. 1988. Anaemia-dermatitis of
broilers: Field observations on its occurrence; transmission
and prevention. Avian Pathol 17: 113-120.
169. Vielitz, E. and M. Voj3. 1994. Experiences with a commercial
CAV vaccine. Proc Int Symp Infect Bursal Ois Chick Intect
Anaemia, Rauischholzhausen, Germany, pp. 465-481.
170. Vielitz, E., V. v. BUlow, H. Landgraf,and C.Conrad.1987.
An!lmie des MastgetlOgels-Entwicklung eines ImpfstotTes
fLlr Elterntiere. J Vet Med B 34:553-557.
171. Vielitz, E., V. v. BUlow, and C. Conrad.1989. CAA: Expe-
riences with an experimental vaccine. Proc 38th West Poult
Ois Cont: March 6-9, 1989, Tempe, AZ, pp. 29-34.
172. Vielitz, E., C. Conrad, M. Voss, V. v. BUlow, P. Dorn, J. B
achmeier und U. Lohren. 1991.lmpfungen gegen die infek-
titlse Anllmie des GetlOgels (CAA)-Ergebnisse von Feldver-
suchen. Otsch Tier!lrztl Wochenschr98:144-147.
173. Weikel, J., P. Dorn, H. Spiess, and E. Wessling. 1986. Ein
Beitrag zur Oiagnostik und Epidemiologie der intektiosen
Anllmie (CAA) beim Broiler. Berl MOnch Tier!lrztl Wo-
chenschr99:119-121.
174. Wicht,J. V. and S.8. Maharaj.1993.Chicken anaemiaagcnt
in South Ati"ica. Vet Rec 133:147-148.
175. Yuasa, N. 1983. Propagation and infectivity titration of the
Gitu-1 strain of chicken anaemia agent in a cellline (MOCC-
MSB1) derived from Marek's distase Iymphoma. Natllnst
Anim Health Q (Jpn) 23: 13-20.
176. Yuasa,N.1989.CAA: Review andrecentproblems. Proc38th
WestPoultOisConf.March6-9.1989. Tempe.AZ.pp.14-20.
Anemiainfecciosaaviar. 775
177. Yuasa, N. 1990. SlIrvey of antibody to chicken anemia agent
in sera trom toreign countries. Bull Natl 1nst Anim Health
(Jpn) 95:9-10.
178. Yuasa, N. 1992. Eftect of chemicals on tlle intectivity of
chicken anaemia virus. Avian PathoI21:315-319.
179. Yuasa,N.1994.Pathologyandpathogenesisofchicken anemia
virus infection. Proc Int Symp Infect Bursal Dis Chick Infect
Anaemia, Rauischholzhausen, Germany, pp. 385-389.
180. Yuasa, N. and K. Imai. 1986. Pathogenicity and antigenicity
of eleven isolates of chicken anaemia gent (CAA). Avian
PathoI15:639-645.
181. Yuasa, N. and K. Imai. 1988. Efficacy ofMarek's disease
vaccine, herpesvirusofturkeys, in chickens infected with chicken
anemia agent.1n S. Kato, T. Horiuchi, T. Mikami, and K. Hirai
(eds.). Advances in Marek's Disease Research. Japanese As-
sociation on Marek's Disease, Osaka, Japan, pp. 358-363.
182. Yuasa, N. and l. Yoshida. 1983. Experimental egg transmis-
sion of chicken anemia agent. Natl1nst Anim Health Q (Jpn)
23:99-100.
183. Yuasa, N., T. Taniguchi, and l. Yoshida.1979.1solation and
some characteristics of an agent inducing anemia in chicks.
Avian Dis 23:366-385.
184. Yuasa, N., T. Noguchi, K. Furuta, and l. Yoshida. 1980.
Maternal antibody and its effecton the susceptibility ofchicks
to chicken anemia agent. Avian Dis 24:197-201.
185. Yuasa, N., T. Taniguchi, T. Noguchi, and l. Yoshida. 1980.
Effect of intectious bursal diseasevirus infection on incidence
ofanemia by chicken anemia agent. Avian Dis 24:202-209.
186. Yuasa, N., T. Taniguchi, M. Goda, M. Shibatani, T.lmada,
and H. Hjhara. 1983. Isolation of chicken anemia agent
with MDCC-MSB 1 cells trom chickens in the field. Natl1nst
Anim Health Q (Jpn) 23:75-77.
]87. Yuasa, N., T. Taniguchi, T. Imada, and H. Hihara. 1983.
Distribution of chicken anemia agent (CAA) and detection of
neutralizing antibody in chicks experimentally inoculated
with CAA. Natllnst Anim Health Q (Jpn) 23:78-81.
188. Yuasa, N., K.lmai, and H. Tezuka.1985. Survey ofantibody
against chicken anaemia agent (CAA) by an indirect im-
munotluorescent antibody technique in breeder tlocks in Ja-
pan. Avian PathoI14:521-530.
189. Yuasa, N., K. Imaj, K. Watanabe, F. Saito, M. Abe, and K.
Komi. 1987. Aetiological examination of an outbreak of
haemorrhagic syndrome in a broiler tlock in Japan. Avian
PathoI16:521-526.
190. Yuasa, N., K.lmai, and K. Nakamura.1988. Pathogenicity
of chicken anaemia agent in bursectomised chickens. Avian
Pathol 17:363-369.
191. Zhuang, S.-M., J.E. Landegent, C.A.J. Verschueren,
J.H.F. Falkenburg, H. van Ormondt, A.J. van der Eb,
and M.H.M. Noteborn. 1995. Apoptin, a protein encoded by
chicken anemia virus, induces cell death in various human
hematologic malignant cells in vitro. Leukemia 9:S118-SI20.
192. Zhuang, S.-M., A. Shvarts, H. van Ormondt, A.G. Jo-
chemsen, A.J. van der .Eb, and M.H.M. Noteborn. 1995.
Apoptin, a protein encoded by chicken anemia virus, induces
p53-independent apoptosis in human osteosarcoma cells.
Cancer Res 55:486-489.
 B.W Calnek
INTRODUCCiN
En este captulo se estudan infecciones que slo requeren
una breve descripcin. Dos trastornos que antes se incluan
en este captulo, se tratan en otras seccones de esta obra.
Las nfeccones por neumovrus se exponen de manera ms
ampla en el captulo 20, junto con el virus de la enfermedad
de Newcastle y otros paramxovirus. Debido a su importan-
ca, la anemia infecciosa aviar ahora se presenta por sepa-
rado (captulo 30). El tema relacionado con los parvovirus
de pollos se ha eliminado debido a que ahora parece que
el denominado parvovirus tal vez sea muy idntico al virus
de la anemia infecciosa aviar. No obstante, permanece la
seccin en cuanto a la infeccin por parvo virus en gansos,
ya que la etiologa de la enfermedad se encuentra bien
INTRODUCCiN
Se han descrito las infecciones por herpesvirus en varias
especies de aves domsticas y silvestres incluyendo picho-
nes (9,34), aves psitcidas (29), halcones (22), lechuzas (4),
cormoranes (11), grullas (S), cigeas (17) y codorniz
de cola blanca (16).
En Blgica, Francia, Australia y Checoslovaquia, todas
las cepas de herpesvirus aisladas de pichn son similares
antignicamente y poseen las mismas caracteristicas de
cultivo (3, IS, 19, 34, 3S). Por tanto, parece que slo
existe un tipo de virus de herpes de pichn, el herpesvirus
1 del pichn (PHVl). Pero segn Kaleta(IS), diversas razas
de palomas de carrera y de exposiciones pueden albergar
documentada. En este captulo permanecen las descripcio-
nes de esa enfermedad junto con la nefritis infecciosa,
infecciones por arbovirus, infecciones por herpesvirus di-
versos y la hepatitis viral ~l pavo.
Las infecciones por arbovirus pueden ser importantes
en las aves domsticas, como lo demuestran las causantesde
meningoencefalitis en pavos o encefalitis equina en fasa-
nes, pero ademsson mportantes como patgenos humanos
originados en reservorios aviares.
De los diversos herpesvirus, el herpesvirus del pichn
es el de mayor significado. La seudorrabia (enfermedad de
Aujeszky) se menciona de manera breve, slo debido a que
los pollos y los pichones son susceptibles a la infeccin
por este virus. Los herpesvirus que infectan aves silves-
tres y exticas no se incluyen, para conservar el enfoque de
este libro.
H Vindevogely.l:P Duchatel
dos herpesvirus serolgicamente diferentes y algunos aisla-
mientos pueden contener variantes de pequeas y grandes
placas.
El PHVl es antignicamente distinto del herpesvirus
del pavo, virus de la enfermedad de Marek, virus de la
laringotraquetis infecciosa y herpesvirus de la enteritis viral
del pato (23, 34). El PHVl tambin se puede distinguir con
claridad del herpesvirus psitcico (virus de la enfermedad
de Pacheco) con base en la composicin antignica y el
tamao de la placa en cultivos celulares (45).
Por lo contrario, el PHVl no puede diferenciarse sero-
lgicamente del herpesvirus del halcn (FHV) y de la lechuza
(OHV), y an est por establecerse si estos tres herpes-virus
constituyen aislamientos distintos del mismo virus (22, 23).
Todos los herpesvirus aislados de aves silvestres difieren
778 . Enfermedadesde las aves
antignicamente entre s y de otros herpesvirus aviares, con
excepcin del herpesvirus de la codorniz comn y el her-
pesvirus de la grulla, que estn relacionados serolgicamen-
te (16).
HISTORIA
La primera observacin del cuerpos de inclusin intranu-
clearesen el hgado de pichones, probablementerelacionados
con PHV1, fue comunicada en 1945 (30). Desde 1967 se ha
aislado PHVl de pichones enfermos en muchos pases(9, 34).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
La distribucin geogrficasospechada del PHVI es mun-
dial. Se ha aislado el virus en el Reino Unido (RU) (8),
Checoslovaquia(19), Australia (3), Blgica (39), Hungra
(33), Alemania (12), Francia(20) e Italia (52). Asimismo,
se ha observadola infeccin en EUA (24). En Europa,la
granmayorade los pichonesestninfectados,ya quems
de 50% poseenanticuerposespecficos(14, 20, 34, 46). En
Blgica se demostr la presenciade PHVI en 60% de
los palomaresen los cualeslos pichonesestabanafectados
de manerapermanentecon enfermedadesrespiratorias,y
pudo aislarsePHVI de 82% de los pichonescon coriza
aguda(34, 47).
ETIOLOGA
El PHVl pertenece a la familia de Herpesviridae (con
mayor probabilidad) y se llama Columbid herpesvirus J en
la nomenclatura nueva. Posee la morfologa y las propieda-
des fisicoqumicas de un herpesvirus tpico (54).
Todas las pruebas en cultivos celulares aviares hasta la
fecha fueron susceptibles a PHV1, pero los efectos citop-
ticos variaron (7, 40, 41). En los cultivos de fibroblastos de
embrin de pollo (FEP), el cambio ms consistente es un
incremento en el tamao de las clulas con sincitios que
contienen de 2 a 4 ncleos. Las alteraciones iniciales con-
sisten en marginacin de la cromatina y la presencia de
cuerpos de inclusin intranucleares Cowdry tipo A, 10 horas
despus de la inoculacin. El antgeno viral se detecta
primero en el ncleo y ms adelante en todo el citoplasma.
El virus se puede detectar hacia las 12 horas, y se alcanzan
ttulos mximos cerca de las 36 horas posteriores a la
inoculacin (40). La lnea celular de rin de criceto lactante
(Captulo31)
Este subcaptulo abarcar las infecciones por PHVl en
pichones y mencionar con brevedad infecciones por virus
de seudorrabia, que pueden inducirse de manera experimen-
tal en pichones y en pollos jvenes,
(BHK) tambin es susceptible a la infeccin con PHV 1,
pero todas las otras lneas celulares de mamferos probadas
hasta la fecha han sido refractarias al virus (41).
Se desarrollan placas en cultivos superpuestos con
carboximetilcelulosa, agarosa o antisuero especfico (38,
39). La multiplicacin viral en cultivos celulares se inhibe
por medio de fosfonoformato (25, 26, 34)y acicloguanosina
(31). El virus extracelular puede protegerse al agregar di-
metilsulfxido a 5% al medio antes de congelarlo (39).
PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
El pichn parece ser husped natural del PHV 1 con perma-
nencia latente de la infeccin viral (34).
Se ha aislado el PHVl de periquitos australianos
(Nymphicus hollandicus) infectados de manera accidental,
despusde contacto estrechocon pichones (42). Los pichones
son susceptibles a la infeccin experimental mediante pin-
tado farngeo, que ocasiona una enfermedad principalmente
localizada (38,44) o mediante va intraperitoneal, originn-
dose infeccin sistmica (10). Las infecciones sistmicas
tambin se pueden producir en periquitos australianos (Me-
lopsittacus undulatus) mediante inoculacin intranasal del
virus (35). Los pollos, patos, canarios y cricetos son resis-
tentes a la infeccin (10, 34, 36).
Transmisin
Los pichones susceptibles pueden infectarse por medio de
contacto directo con aves infectadas. La transmisin del
PHVl por el huevo parece improbable (37). Los pichones
maduros en las parvadas infectadas son portadores asin-
tomticos del virus, y algunos de ellos pueden diseminarlo
en ocasiones (44).
La gran mayora de pichones maduros infectados de
manera latente, vuelven a diseminar al virus en su garganta
durante la estacin de cra y durante la alimentacin atibo-
rrante del polluelo (56). Por tanto, tienen la capacidad de
transmitir de modo directo la infeccin hacia los polluelos,
poco despus de que salen del cascarn. Aunque los po-
lluelos se infectan, estn protegidos de la enfermedad
por los anticuerpo s matemos adquirdos a travs de la yema
de huevo. Por consiguiente, la mayora de los polluelos
se vuelven en s mismos portadores asintomticos des-
pus de la infeccin inicial (37).

Periodo de incubacin, diseminacin y latencia
La diseminacin del virus comienza 24 horas despus de la
inoculacin y persiste a un ttulo elevado por lo menos
durante 7 a 10 das en polluelos inoculados. La lesin tpica
se presenta de l a 3 das despus de la infeccin, cuando
la diseminacin viral llega a su mximo. Se producen de
manera espontneaepisodios leves de recurrencia sin signos
clnicos. Los ttulos altos de anticuerpo s especficos no
previenen estas recurrencias y, a la inversa, los episodios
recurrentes no son ms frecuentes cuando los animales estn
casi desprovistos de anticuerpos especficos.La diseminacin
del PHVl tambin se puede provocar con tratamiento
con ciclofosfamida.(Cy) de los pichones, y estenuevo periodo
de diseminacin se puede acompaar con lesiones (44).
Distribucin del PHV1 en el husped
En la infeccin clsica por PHVI, el virus permanece por
lo general en las vas respiratorias superiores y digestivas.
No obstante, la infeccin farngea natural o experimental
puede continuar con diseminacin viral a travs del cuerpo
con localizacin del virus y desarrollo de lesiones en rga-
nos del tipo de la trquea, bazo, hgado, rin y encfalo (6, En el polluelo se desarrollananticuerposneutralizantesal final
8, 38, 39). D~ hecho, durante la infeccin primaria y a lo
largo de los nuevos episodios de diseminacin posteriores
al tratamiento con Cy, puede producirse una viremia transi-
toria (38). Adems, el PHVI se puede transmitir de clula
a clula en presencia de ttulos elevados de anticuerpos
especficos (38). As, el PHV I puede propagarse ya sea por
contigidad tisular o por viremia, en especal cuando los
pichones estn inmunodeprimidos (34).
Signos
En el tipo agudo de la enfennedad, los pichones estornudana
menudo y muestran conjuntivitis, y los orificios nasales se
obstruyencon moco nasaly humedad.Las carnculas,que nor-
malmenteson blancas, se vuelven de color amarillo grisceo.
En la forma crnica pueden haber sinusitis y dis-
nea intensa si la infeccin viral primaria se complica con
Trichomonas co/umbae o invasores bacterianos o micoplas-
mas secundarios (Mycop/asma co/umbinum, Mycop/asma
co/umbora/e, Pasteure//a mu/tocida, Pasteure//a hemo/yti-
ca, Escherichia co/i, Staphy/ococcus f:\-hemo/isina, Strep-
tococcusf:\-hemoltico)(27,34).
Morbilidad y mortalidad
La enfermedad clnica se observa principalmente despus
de la infeccin primaria de pichonesjvenes no protegidos por
anticuerpo s maternos y en portadores del virus en quienes
la infeccin se complica a causade factores debilitantes (37).
lesiones macroscpicas
Las membranas mucosas de la boca, faringe y laringe estn
congestionadas y, en los casos graves, cubiertas con focos
de necrosis y lceras pequeas. La membrana mucosa de la
faringe puede estar recubierta con membranas diftricas.
Cuando es generalizada la infeccin viral (viremia), pueden
Otras infeccionesvira/es. 779
observarsefocos de necrosisen el hgado.Si la infeccin
inicial se complicacon infeccionesbacterianas,la trquea
puede estar obstruida por material caseoso,y algunas
avespuedenmostraraerosaculitisy pericarditis(enferme-
dadrespiratoriacrnicadel pichn) (34).
Histopatologa
Se observan mltiples focos de necrosis en el epitelio esca-
moso estratificado farngeo y en las glndulas salivales. Los
focos contienen clulas en distintas etapas de degeneracin
y necrosis, y se aprecian inclusiones intranucleares en c-
lulas epiteliales adyacentes. Focos grandes pueden exten-
derse y formar lceras. Focos similares de necrosis tambin
se pueden observar en el epitelio larngeo y traqueal (38).
En las infecciones sistmicas, los pichones padecen
hepatitis; se encuentran cuerpos de inclusin intranucleares
en muchas clulas hepticas distribuidas ampliamente en
toda la extensin del rgano (8, 38, 39). Asimismo, se han
descrito lesiones en el pncreas y en el encfalo (6,8, 10).
Inmunidad
de la primera semanadespus de la infeccin. La importan-
cia de estos anticuerpo s es dificil de evaluar en lo referente
al resurgimiento de infeccin activa (44); pero cuando se
adquiere de manera pasiva por anticuerpo s derivados de la
madre, son protectores para los polluelos (37). Como es
una infeccin por herpesvirus, puede suponerse que la in-
munidad celular es importante en las infecciones por PHV l.
. DIAGNSTICO
Aislamiento e identificacin del agente causal
El PHVl se puede aislar con facilidad en cultivos de FEP, a
partir de hisopos faringeos de pichones infectados; adems,
pero con mayor dificultad, de rganos internos como la
trquea, pulmones o higado. Los aislamientos deben ser
caracterizados por medios inmunolgicos, como la inmuno-
fluorescencia (34, 43).
Serologa
Puedentitularse los anticuerpos especficosmediante pruebas
de neutralizacin de virus o inmunofluorescencia indirecta,
y se pueden detectar mediante contrainmunoelectroosmo-
foresis (34, 43).
Diagnstico diferencial
La enfermedad infecciosa por PHVl clnicamente aguda,
puede confundirse con la infeccin por el virus de la enfer-
medad de Newcastle (cepas 1 de paramixovirus neumotrpico
lentgeno), y la infeccin crnica por PHVl debida a inva-
sores bacterianos secundarios debe distinguirse de la
manifestacin difteroide de la infeccin con el poxvirus
(53,55). Un diagnstico de la infeccin por PHVI requiere
aislamiento del virus o evidencia serolgica. A pesar de ello,
780 . Erifermedades de las aves
ambas tcnicas pueden fracasar en demostrar la infeccin por
PHVl en pichones individuales, en primer lugar porque es
posible que el animal no estdiseminando de manera activa el
virus, y en segundo,a causade una ausenciade seroconversin
en un portador latente. Por estasrazones, deben examinarse
al mismo tiempo varios animales del mismo palomar (34, 43).
TRATAMIENTO, PREVENCiN
y CONTROL
Despusde la infeccin primaria, los pichonesse vuelven
portadoresasintomticosy puedendiseminar virus. Las
El virus de laseudorrabia(Sus herpesvirus 1, SHVI) origina
una enfermedad por lo general leve en cerdos, sus huspedes
naturales, pero una enfermedad mortal en el ganado bovino.
Otros animales que se encuentran infectados de manera
natural son perros, gatos, ovejas y ratas (18,21). El SHVl
prolifera muy bien en cultivos de FEP (2).
De manera experimental, el SHV 1 puede infectar po-
llos, embriones de pollos y pichones (13, 18, 32). Los
embriones de pollo mueren con encefalitis despus de la
inoculacin en la membrana corioalantoidea, como tambin
sucede con los pollos de dos das de edad inoculados por va
REFERENCIAS
l. Bang, F.B. 1942. Experimental infection ofthe chick embryo
with the virus ofpseudorabies. J Fxp Med 76:263-270.
2. Beladi, l. 1962. Study on the plaque formation and some
properties of the Aujeszky disease virus en chicken embryo
cells. Acta Vet Acad Sci Hung 12:417-422.
3. Boyle, D.B., and J.A. Binnington. 1973. Isolation of a her-
pesvirus from a pigeon. Aust Vet J 49:54.
4. Burtscher, H. 1965. Die virushedingte Hepatosplenitis in-
fectiosa strigum. l. Mitteilung: Morphologische Unter-
suchungen. Pathol Vet 2:227-255.
5. Burtscher, H., and W. GrUnberg. 1979. Herpesvirus-Hepa-
titis bei Kranichen (Aves Gruidae). l. Pathomorphologische
Befunde. Zentralbl Veterinaermed [B] 26:561-569.
6. Callinan, R.B., B. Kefford, R. Borland, and R. Garrett.
1979. An outbreak of disease in pigeons associated with a
herpesvirus. Aust VetJ 55:339-341.
7. Cornwell, H.J.C., and A.R. Weir. 1970. Herpesvirus infec-
tion of pigeons. IV. Growth of the virus in tissue-culture
and comparison of its cytopathogenicity with that of the vi-
ruses of laryngotracheitis and pigeon pox. J Comp Pathol
80:517-523.
8. Cornwell, H.J.C., and N.G. Wright. 1970. Herpesvirus
infection ofpigeons. l. Pathology and virus isolation. J Comp
PathoI80:221-227.
(Captulo31)
experienciasacercade quimioterapiacon fosfonoformato
y acicloguanosinano previnieronla infeccin (25, 26, 31,
48). Vindevogel y colaboradores(49, 50, 51) compara-
ron, por tanto, la capacidadde las vacunasinactivadas(en
adyuvantede aceite)o atenuada,paraprevenirla enferme-
dad clnica, el estadode portador y la diseminacinde
nuevodel virus. Ambos tipos de vacunapudieronreducir
la diseminacinviral primaria y los signos clnicos des-
pus del desafio. Sin embargo,ni las vacunasatenuadas
ni las inactivadaslograron prevenir el desarrollode por-
tadores,ya que la mayora de los pichonesdiseminaron
otra vez virus despusde! tratamientocon Cy. Sin embar-
go, la vacunacinayuda evitar la diseminacinde nuevo
de los virus, auxiliando asi a controlar la diseminacin
artificial.
subcutnea. Sin embargo, los pollos adultos son resistentes
a la inoculacin subcutnea (28).
Toneva (32) atenu una cepa de SHVl mediante pases
seriados en pichones en los que se combinaron las vas
intramuscular y subcutneade inoculacin (cepa pichn 80).
Los pichones inoculados desarrollaron sntomas cl-
sicos de encefalitis, o sea, torticolis y equilibrio alterado. La
cepa 80 de SHVl de pichn es avirulenta para conejos, rato-
nes, cobayos y lechones despus de la infeccin sub-
cutnea,pero contina siendo mortal despusde inoculacin
cerebral.
9. Cornwell, ".J.C., A.R. Weir, and E.A.C. Follett. 1967.A
herpesintectionofpigeons. Vet Rec81:267-268.
10. Cornwell, ".J.C., N.G. Wright, and ".B. McCusker.1970.
"erpesvirus intection of pigeons.11.Experimentalinfection
ofpigeons andchicks.J Comp Pathol80:229-232.
11. French, E.L., ".G. Purchase,and K. Nazerian. 1973. A
new herpesvirusisolated from a nestling cormorant(Pha-
lacrocoraxmelanoleucos).Avian PathoI2:3-15.
12. Fritzche, K., U. "errels, and E.F Kaleta. 1981. Uber-
sichtreterat: Virusbedingte Infektionen der Taube. Dtsch
TieraerztlWochenschr88:72-76.
13. Glover, R.E. 1939. Cultivation of the virus of Aujeszky's
diseaseon fue chorioallantoicmembraneof fue developing
egg.Br J Exp Pathol20:150-]58.
14. "errels, U., K. Fritzche, E.F. Kaleta, and U. Neumann.
1981. SerologischeUntersuchungenzum Nachweis virus-
bedingterintektionenbei der Taubein der Bundesrepublik
Deutschland.DtschTieraerztlWochenschr88:97-102.
15. Kaleta, E.F. 1990.Herpesvirusesofbirds. A review. Avian
PathoI19:193-211.
16. Kaleta, E.F.,". J. Marschall, G. GIUnder,and B. Stiburek.
1980. Isolation and serologicaldifferentiation of a herpes-
virus trom Bobwhite Quail (Colinus virginianus, L. 1758).
Arch Virol 66:359-364.

17. Kaleta E.F., T. Mikami, H.J. Marschall, U. Heffels, M.
Heidenreich and B. Stiburek. 1980. A new herpesvirus iso-
lated from black storks (Ciconia nigra). Avian PathoI9:301-310.
18. Kaplan, A.S. 1969. Herpes simplex and pseudorabiesviruses.
In S. Gard, C. Hallauer, K.F. Meyer, (eds.). Virology mono-
graphs. Springer-Verlag, Vienna/New York, pp. 66-68, 80-82.
19. Krupicka, V., B. Smid, L. Valicek, and V. Pleva. 1970.
Isolation of an herpesvirus from pigeons on the chorio-allan-
toic membrane of embryonated eggs. Vet Med (Praha)
15:609-612.
20. Landr, F., H. Vindevogel, P.P. Pastoret, A. Schwers,
E. Thiry, and J. Espinasse.1982. Frquence de I'intection du
pigeon par le Pigeon herpesvirus 1 et le virus de la maladie de
Newcastle dans le Nord de la France. Rec Med Vet 158:523-528.
21. Lauti, R. 1969. Les maladies animales a virus. La maladie
d' Aujeszky. In P. Lpine, P. Goret (eds.). ColIection de monog-
raphies, direction scientifique. L'expansion scientifique
Fran"aise diteur.
22. Mare, C.J., and D.L. Graham. 1973. Falcon herpesvirus, tlle
etiologic agent of inclusion body disease of falcons. 1nfect
1mmun 8:118-126.
23. Purchase, H.G., C.J. Mare, and B.R. Burmester. 1972.
Antigenic comparison ofavian and mammalian herpesviruses
and protection tests against Marek's disease. Proc 76th Annu
Meet US Anim Health Assoc, pp. 484-492.
24. Saik, J.E., E.R. Weintraub, R.W. Diters, and M.A.E. Egy.
1986. Pigeon herpesvirus: Inclusion body hepatitis in a free-
ranging pigeon. Avian Dis 30:426-429.
25. Schwers, A., P.P. Pastoret, H. Vindevogel, P. Leroy, A.
Aguilar-Setien, and M. Godart. 1980. Comparison ofthe
et'tect oftrisodium phosphonoformate on the mean plaque size
ofpseudorabies virus, infectious bovine rhinotracheitis virus
and pigeon herpesvirus. J Comp Pathol 90:625-633.
26. Schwers, A., H. Vindevogel, P. Leroy, and P.P. Pastoret.
1981. Susceptibility of difierent strains ofpigeon herpesvirus
to trisodium phosphonoformate. Avian PathoI10:23-29.
27. Shimizu, T.,H. Erno,and H. Nagatomo.1978.lsolation and
characterization of Mycoplasma columbinum and Myco-
plasmacolumborale, twonew species from pigeons.lntJ Syst
Bact 28:538-546.
28. Shope, R.E. 1931. An Experimental study ofmad itch with
special reference to its relationship to pseudorabies. J Exp
Med 45:233-248.
29. Simpsons, C.F., J.E. Hanley, and J.M. Gaskin. 1975. Psit-
tacine herpesvirus resembling Pacheco's parral disease. J
Infect Dis 131:390-396.
30. Smadel, J.E., E.B. Jackson, and J.W. Harman. 1945.
A new virus ofpigeons. l. Recovery ofthe virus. J Exp Med
81 :385-398.
31. Thiry, E., H. Vindevogel, P. Leroy, P.P. Pastoret, A.
Schwers, B. Brochier, Y. Anciaux, and R. Hoyois. 1983. In
vivo and in vitro effect of acyclovir on pseudorabies virus,
infectious bovine rhinotracheitis virus and pigeon herpes-
virus. Ann Rech Vt 14:239-245.
32. Toneva, V. 1961. Obtention d'une souche non-virulente du
virus de la maladie d' Aujeszky au moyen de passageset de
I'adaptation des pigeons. C RAcad Bulgare Sci 14:187-190.
33. Vetesy, F., and J. Tanyi.1975. Occurrence ora pigeon disease
in Hungary caused by a herpesvirus. Magyar Allatorv Lapja,
pp. 193-197.
34. Vindevogel, H. 1981. Le coryza infectieux du pigeon. Thesis
of" Agrgation de I 'Enseignement Suprieur." University of
Lige, Fae Vet Med.
35. Vindevogel, H., and J.P. Duchatel. 1977. Rceptivit de la
perruche au virus herpes du pigeon. Ann Md Vt 121:193-195.
36. Vindevogel,H., and J.P. Duchatel.1979.l. Etudede la
rcptivit de dit'terentes especes animales au virus herpes du
Otras infeccionesvira/es. 781
pigeon. 2. Rsistance du pigeon au virus de la laryngotrachite
infectieuse aviaire. Ann Md Vt 123:63-65.
37. Vindevogel, H., and P.P. Pastoret. 1980. Pigeon herpes
infection: Natural transmission ofthe distase. J Comp Pathol
90:409-413.
38. Vindevogel, H., and P.P. Pastoret. 1981. Pathogenesis of
pigeonherpes
intectibn.J CompPhathoI91:415-426.
39. Vindevogel, H., P.P. Pastoret, G. Burtonboy, M. GoufTaux,
and J.P. Duchatel. 1975. Isolement d'un virus herpes dans
un elevage de pigeons de chair. Ann Rech Vt 6:431-436.
40. Vindevogel, H., J.P. Duchatel, and M. GoufTaux. 1977.
Pigeon herpesvirus. l. Pathogenesis ofpigeon herpesvirus in
chicken embryo fibroblasts. J Comp Pathol 87:597-603.
41. Vindevogel, H., J.P. Duehatel, M. GoufTaux, and P.P. Pas-
toret.1977. Pigeon herpesvirus.ll. Susceptibilityofavian and
mammalian cell cultures to infection with pigeon herpesvirus.
J Comp PathoI87:605-610.
42. Vindevogel, H., J.P. Duchatel, and G. Burtonboy. 1978.
Infection herptique de psittacids. Ann Md Vt 122:167-169.
43. Vindevogel, H., A. Aguilar-Setien, L. Dagenais, and P.P.
Pastoret. 1980. Diagnostic de l'infection herptique du pi-
geon. Ann Md Vt 124:407-418.
44. Vindevogel, H., P.P. Pastoret, and G. Burtonboy. 1980.
Pigeon herpes intection: Excretion and re-excretion ofvirus
after experimental intection. J Comp Pathol 90:401-408.
45. Vindevogel, H., P.P.Pastoret, R Leroy, and F. Coignoul.1980.
Comparaison de trois souches de virus herptique isoles de
psittacidsavec le virus herpesdu pigeon. Avian Patl1019:385-394.
46. Vindevogel, H., L. Dagenais, B. Lansival, and P.P. Pas-
toret. 1981. lncidence of rotavirus, adenovirus and herpes-
virus intection in pigeons. Vet Rec 109:285-286.
47. Vindevogel, H., A. Kaeckenbeeck, and P.P. Pastoret.1981.
Frquence de l'ornithose-psittacose et de l'infection her-
ptique chez le pigeon voyageur et les psittacids en Belgique.
Rev Md de Liege 36:693-696.
48. Vindevogel, H., P. P. Pastoret, and A. Aguilar-Setien.1982.
Assays ofphosphonotormate-treatment of pigeon herpesvirus
intection in pigeons and budgerigars, and Aujeszky's disease
in rabbits. J Comp Pathol 92: 177-180.
49. Vindevogel, H., P.P. Pastoret, and P. Leroy. 1982. Vaccina-
tion trials against pigeon herpesvirus infection (Pigeon her-
pesvirus 1). J Comp Pathol 92:484-494.
50. Vindevogel, H., P.P. Pastoret, and P. Leroy. 1982. Essais de
vaccination contre l'lnfection herptique du pigeon (Pigeon
herpesvirus 1). 17t111ntCongr Herpesvirus Man Anim: Stand-
ard Immunol Proc Dev Biol Stand 52:429-436.
51. Vindevo~el, H., P.P. Pastoret, and P. Leroy. 1982. Com-
portement d'une souche attnue de Pigeon herpesvirus 1 et
de souches pathogenes lors d'infections successives chez le
pigeon. Ann Rech Vt 13:143-148.
52. Vindevogel, H., P.P. Pastoret, E. Thiry and N. Peeters.
1982. Rapparition de formes graves de la maladie de New-
castle chez le pigeon. Ann Md Vt 126:5-7.
53. Vindevogel, H., E. Thiry, P.P. Pastoret, and G. Meulemans.
1982. Lentogenic strains of Newcastle disease virus in pi-
geons. Vet Rec 110:497-499.
54. Vindevogel, H., P.P. Pastoret, and E. Thiry. 1983. Pigeon
herpesvirus l. WHO Collaborating Centre for Collection and
Evaluation of Data on Comparative Virology. Munich, W.
Germany.
55. Vindevogel, H., J.P. Duchatel, and P.P. Pastoret. 1984. Les
dominantes pathologiques respiratoires chez le pigeon. Rec
Med Vet 160:1031-1036.
56. Vindevogel, H., H. Debruyne, and P.P. Pastoret. 1985.
Observation of Pigeon herpesvirus ] re-excretion during tl1e
reproduction period in conventionally reared homing pigeons.
J Comp PathoI95:105-112.
782 Enfermedades de las aves
INTRODUCCiN
La netntis aviar ocasionada por un picornavirus (enterovi-
rus) consiste en una enfermedad aguda, muy contagiosa,
tpicamente subclnica, de pollos jvenes, que origina lesio-
nes en los riones.
Aislaron al agente causal, el virus de la netntis aviar
(ANV del ingls, avian nephritis virus), en cultivos de clulas
de rin de pollo (CRP) del contenido rectal de pollos de
engorda de una semana de edad en apariencia normales, en
Japn en 1976 (36). Se ha visto que es un picornavirus
distinto al virus de la encet'alomielits aviar y a los virus de
la hepatitis del pato, con baseen criterios patolgicos (7, 12)
e inmunolgicos (1, 13, 14, 18,33). La patogenicidad del
virus fue establecida por infeccin experimental de pollos
y embriones de pollo.
Como se han generado pocos informes de la enferme-
dad relacionada con esta infeccin de virus en campo (27,
33), no se conoce la importancia econmica y se desconoce
su importancia en salud pblica.
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
La verdadera incidencia y distribucin de la enfermedad no
se conoce bien debido a la naturaleza transitoria, de ordina-
rio subclnica, de la infeccin y a las dificultades con el
aislamiento del virus. En Irlanda del Norte se ha informado
crecimiento deficiente y diarrea en pollos vinculados con
una partcula de virus similar al enterovirus serolgicamen-
te idntica al ANV, pero distinta desde el punto de vista
biolgico (2, 4,5,6, 13,15,16,24,31). Se ha observado
que el ANV est ampliamente distribuido en parvadas de
pollos en Japn (8, 34) Y algunas parvadas europeas libres
(1,3,23) de patgenos especficos (SPF) (1,17,23). Tam-
bin se han detectado anticuerpos contra ANV en pavos en
Irlanda del Norte e Inglaterra (1,23).
ETIOLOGA
Clasificacin y morfologa
Se ha clasificado de manera tentativa al ANV como un
picomavirus con base en las siguientes propiedades: 1) la
presencia de RNA; 2) la replicacin en el citoplasma; 3) el
dimetro de28 nm; 4) la resistencia a ter etlico, clorofor-
mo, tripsina y cido (pH 3.0); 5) relativa termolabilidad;
6) la estabilizacin parcial a 50 C por cloruro de magnesio
molar (36). La densidad en cloruro de cesio (CsCI) de las
partculas intactas no se estim debido a que el virus es muy
inestable en una solucin fuerte de CsC l. Cuando se defina
(Captulo31)
Tadao lmada y Hitoshi Kawamura
la densidad, el virus probablemente se agrupar como un
enterovirus perteneciente a la familia Picornaviridae. Se ha
comunicado que existen serotipos de ANV (6, 29, 31, 33).
Sistemas de husped de laboratorio
Embriones de pollo
Cuando se inocularon con ANV, embriones de 6 das de
edad murieron de los 3 a 14 das PI. Manifestaron hemorra-
gia y edema en la totalidad del cuerpo. 3 a 6 das Pl, y falta
de crecimiento, 7 a 14 das PI. Cuando se inocularon por va
membrana corioalantoidea (MCA), las altas dosis de vi-
rus mataron a todos los embriones, pero las dosis bajas
permitieron que algunos embriones infectados nacieran
de manera normal. En estos huevos, hubo engrosamiento
edematoso en el sitio de inoculacin en la MCA y los
embriones mostraron crecimiento deficiente. Los embrio-
nes inoculados por la va de la cavidad alantoidea a veces
se infectan, pero no se detect virus en los lquidos (6,10).
Cultivo celular
La cepa representativa (0-4260) de ANV creci en CRP con
un efecto citoptico del tipo de clula redonda y ttulos
virales mximos a las 24 horas PI (36). No creci en
tibroblastos de embrin de pato, clulas de rin de embrin
de pato o alguna lnea celular de mamfero establecida
(HeLa, Yero, MDBK, PK-15 Y MDCK). Sin embargo, la
capacidad de! virus de la netntis aviar para replicarse in vitro
puede encontrarse intluenciada por las condiciones de los
cultivos celulares y de las cepas de ANV (1, 4, 6, 18, 33).
Patogenicidad
Los pollos jvenes son los nicos animales de los cuales se
sabeque desarrollan la enfermedadclnica y lesiones renales
distintivas cuando se les expone al ANV. Los virus de campo
muestran diferentes grados de patogenicidad en los pollos.
Existen indicaciones de que los diferentes serotipos, y aun
las cepas con el mismo serotipo, pueden variar en su capa-
cidad para provocar enfermedad y muerte (4, 6, 7, 25, 29,
30, 31, 33). De manera aparente, el ANV no tiene algn
efecto en la produccin de huevo o en su calidad en gallinas
ponedoras (11). Narita y colaboradores (21, 22) demostra-
ron que la infeccin con el virus de la enfermedad infecciosa
de la bolsa y el tratamiento con ciclofostamida, aumentan
la patogenicidad de ANV.
PA TOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
La infeccin se ha reconocidoen pollos y en parvadasde
pavos se han detectado anticuerpos al ANV. Hasta el
momentono se han efectuadointentospor establecerla
 Otras infeccionesvira/es. 783

infeccin activa en otros animales. Los pollos de todas

edades se pueden infectar, pero se ha observado que los
pollitos de un da de edad son los ms susceptibles (6,9,20).
La transmisin se origina con facilidad por medio de con-
tacto directo o indirecto (9). Se ha sugerido la transmisin
a travs del huevo con base en observaciones de campo (1,
33), Y el virus se puede aslar de polltos nacdos de huevos
embronados infectados de manera artificial (lO). En polli-
tos infectados experimentalmente, el virus se detect pri-
mero en las heces 2 das PI, con eliminacin mxima de
virus de los 4 a 5 das PI. El virus se encuentra ampliamente
distribuido, con ttulos mximos en rin y yeyuno, y ttu-
los menores en la bolsa de Fabricio, bazo e hgado. El virus se
aisl de manera consistente a partir de rin, yeyuno y recto,
pero no de cerebro y trquea durante los primeros lO das
PI (7).
En pollitos de un da de edad, los signos clnicos de la
infeccin por el ANV consisten slo en diarrea pasajera,
pero no todos los pollitos muestran sgnos. La gananca
de peso se deprime entre los 7 y 14 das PI. A la necropsa,
a los 4 a 21 das PI, se observa decoloracn leve a intensa
e inflamacin de los riones, y en pollitos muertos dentro
de las 2 semanas PI, depsitos viscerales de uratos (figu-
ra31-1) (6,7, 12, 19,20,25,26,28). Se ha comunicado que
la concentracin de cido rico en suero o el valor de uratos
en plasma en pollitos de un da de edad infectados con
ANV, es mayor de manera pasajera que los de los pollitos
sanos (19, 20, 21, 22, 28,30).
La mortalidad puede alterarse por la virulencia de la
cepa de ANV, lnea de las aves y condiciones experimenta- Figura 31-2. Tbulos contorneados proximales degenera-
les (6, 25, 30, 35). dos que contienen grnulos acidfilos (flechas) en el cito-
plasma de clulas epiteliales e infiltracin linfoctica en el
intersticio, 5 das despus de la infeccin. H y E, 300x.

En condiciones de campo, han variado los signos cl-

nicos relacionados con esta infeccin viral en pollos de
engorda, desde ninguno (subclnica) hasta brotes del
denominado sndrome de crecimiento deficiente y nefropa-
ta del pollito (6,8, 13, 15,27,31,33,36). Se desconoce lo
referente a los signos clnicos en pavos.

Histopatologa

Se han estudiado las lesiones histopatolgicas en los riones

Figura 31-1. Depsitos viscerales de urato en un pollito que
muri 10 das posinfeccin. Los cristales de urato semejan-
tes a un gis, se depositaron en la superficie del peritoneo y
del higado, aunque aqullos en la superficie del hgado se
removieron en gran parte durante la necropsia. El corazn
es blanco debido a los intensos depsitos de urato en el
epicardio.
de pollos infectadosde modo experimental(6, 9,10,11,12,
19,20,21,22,25,26,28,29,31). Las alteraciones primarias
consistieron en degeneracin de las clulas epjteliales de los
tbulos contorneados proximales con infiltracin de granu-
locitos. Las clulas epiteliales en degeneracin tenan gr-
nulos acidfilos de diversos tamaos en el citoplasma
(figura 31-2). Adems, haba infiltracin linfoctica inters-
ticial y moderada fibrosis. En etapas posteriores, de los 21
a 28 das PI, se desarrollaron folculos linfoides. Las par-
tculas de ANV y los antgenos virales se demostraron por
medio de ME en el epitelio en degeneracn (figura 31-3)
y por inmunotluorescencia (IF), respectivamente. Tambin
se reconocieron antgenos virales especficos por IF en el
yeyuno, pero no se observaron lesiones microscpicas dife-
rentes en el intestino delgado. Los pollitos que fallecen
muestran por todo el cuerpo, varios toros de urato en la
serosa y parnquima, incluyendo los riones.
784 . Enfermedades de las aves
Figura 31-3. Disposicin cristalina de partculas de virus en
el citoplasma de clula epitelial de rin, 3 das despus de
la infeccin. 30 OOOx.
. DIAGNSTICO
Aislamiento e identificacin del agente causal
Para el aislamiento viral en pollos infectados pueden usarse
como inculo suspensionesya seade riones o de contenido
rectal hechas en medio de cultivo celular. Despus de con-
gelar y descongelar tres veces y centrifugar para eliminar
las particulas grandes de tejido, el liquido sobrenadante se
inocula en monoestrato de CRP o se inyecta por la via
del saco vitelino en huevos embrionados de 6 dias de edad
originados de una parvada de SPF sin anticuerpos a ANV
(35, 36). En los cultivos de CRP infectadas, se desarrolla
EC de tipo de clulas redondas sin cuerpos de inclusin ni
hemaglutinina, dentro de 12 horas Pl. Puede haber difi-
cultades con el aislamiento de virus entricos en cultivos
de clulas (vase capitulo 27, Infecciones por rotavirus,
diagnstico).
REFERENCIAS
l. CanDor,T.J., F. McNeilly, J.B. McFerran, and M.S.
McNulty. 1987.A surveyof avianserafrorn NorthernIreland
for antibodyto avian nephritisvirus. Avian Pathol 16:15-20.
2. Oecaesstecker,M., and G. Meulemans. 1989. Antigenic
relationships between fowl enteroviruses.Avian Patho\
18:715-723.
(Captulo31)
En los huevos embrionados, los embriones infectados
tienen hemorragia y edema en la totalidad del cuerpo o
crecimiento deficiente. Los virus aislados pueden ser carac-
terizados adicionalmente mediante filtracin a travs de
filtros de membrana con porosidad de 50 nm o con inocu-
lacin de pollitos de un da de edad con una suspensin a
50% de tejidos tomados de embriones, seguidos por examen
de lesiones en el riftn 3 a 7 das PI.
La tcnica IF es un procedimiento diagnstico til. Los
antgenos virales se pueden detectar en la fase aguda tem-
prana de la enfermedadcon tincin de riftones infectados con
anticuerpos tluorescentes antiANV especficos. Esta tcni-
ca tambin se puede utilizar para detectar antgenos vira-
les en cultivos celulares y embriones. En CRP infectadas con
ANV, se observan antgenos con abultamientos y grnulos
en el citoplasma tan temprano como las 12 horas PI.
Serologa
Los pollos recuperados de infec~iones naturales experimen-
tales manifiestan una respuesta inmunitaria que se puede
medir con una prueba de neutralizacin de virus convencio-
nal, la prueba de IF indirecta o ELISA (3).
Diagnstico diferencial
Ciertas cepas nefrotxicas del virus de la bronquitis infec-
ciosa (IBV, de! ingls infectious bronchitis virus) ocasionan
nefritis intersticial. Sera dificil diferenciar los dos padeci-
mientos con base en las lesiones histolgicas (32). Estos
casos pueden diferenciarse de infecciones por ANV por el
hecho de que con la bronquitis infecciosa hay ms cambios
en la trquea, y a las infecciQnes en los riones suelen
precederlas por signos respiratorios. Cuando se observa
nefritis en pollos en especial jvenes, es necesario aislar el
agente causal o efectuar pruebas serolgicas. La posibilidad
de que las dos enfermedades puedan producirse de manera
simultnea en una parvada no debe pasar inadvertida.
TRATAMIENTO, PREVENCiN
y CONTROL
No hay algn tratamiento especifico. Se necesitan conoci-
mientos adicionales para formular medidas de profilaxis y
de control. Es importante conocer cmo se infectan o no las
parvadas, en vista de las probables implicaciones econmi-
cas para la industria avicola.
3. Decaesstecker,M., and G. Meulemans. 1991. An ELISA
for the detectionof antibodiesto avian nephritis virus and
relatedentero-likeviruses.Avian Pathol20:523-530.
4. Decaesstecker,M., G. Charlier, J. Peeters,and G. Meule-
manso 1989. Pathogenicityof fowl enteroviruses.Avian
PathoI18:697-713.

5. Frazier, J.A., and R.L. Reece. 1990. Infectious stunting
syndrome of chickens in Great Britain: Intestinal ultrastruc-
tural pathology. Avian Pathol 19:759-777.
6. Frazier, J.A., K. Howes, R.L. Reeee, A.W. Kidd, and D.
Cavanagh. 1990. Isolation ofnon-cytopathic viruses impli-
cated in fue aetiology of nephritis and baby chick nephropathy
and serologically related to avian nephritis virus. Avian Pathol
19:139-160.
7. Imada, T., S. Yamaguehi, and H. Kawamura.1979. Patho-
genicity for baby chicks of fue G-4260 strain of fue picor-
navirus "Avian nephritis virus". Avian Dis 23:582-588.
8. Imada, T., S. Yamaguchi, and H. Kawamura. 1980. Anti-
body survey against avian nephritis virus among chickens in
Japan. Natl Inst Anim Health Q (Jpn) 20:79-80.
9. Imada, T., T. Taniguchi, S. Yamaguehi, T. Minetoma, M.
Maeda, and H. Kawamura.1981. Susceptibilityofchickens
to avian nephritis virus at various inoculation routes and ages.
Avian Dis 25:294-302.
10. Imada, T., T. Taniguchi, S. Sato, S. Yamaguehi, and H.
Kawamura. 1982. Pathogenicity of avian nephritis virus for
embryonating hen's eggs. Natl Inst Anim Health Q (Jpn)
22:8-15.
1l. Imada, T., M. Maeda, K. Furuta, S. Yamaguchi, and H.
Kawamura. 1983. Pathogenicity and distribution of avian
nephritis virus (G-4260 stain) in inoculated laying hens. Natl
Inst Anim Health Q (Jpn) 23:43-48.
12. Maeda, M., T.lmada, T. Taniguchi, and T. Horiuchi.1979.
Pathological changes in chicks inoculated with fue picor-
navirus "Avian nephritis virus." Avian Dis 23:589-596.
13. MeFerran, J.B., and M.S. MeNulty.1986. Recent advances
in enterovirus infections ofbirds. In J.B. McFerran and M.S.
McNulty (eds.). Acute Virus Infections ofPoultry. Martinus
Nijhoff, Dordrecht, Netherlands, pp. 195-202.
14. McNeilly, F., T.J. Connor, V.M. Calvert, J.A. Smyth, W.L.
Curran, A.J. Morley, D. Thompson, S. Singh, J.B. McFer-
ron, B.M. Adair, and M.S. McNulty.1994. Studies on a new
enterovirus-like virus isolated from chickens. Avian Pathol
23:313-327.
15. MeNulty, M.S., G.M. Allan, T.J. Connor, J.B. McFerran,
and R.M. MeCracken. 1984. An entero-like virus associated
with fue runting syndrome in broiler chickens. Avian Pathol
13:429-439.
16. McNulty, M.S., G.M. Allan, and J.B. McFerran. 1987.
Isolation of a novel avian entero-like virus. Avian Pathol
16:331-337.
17. McNulty, M.S., T.J. Connor, and F. McNeilly. 1989. A
survey ofspecific pathogen-free chicken flocks for antibodies
to chicken anaemia agent, avian nephritis virus and group a
rotavirus. Avian PathoI18:215-220.
18. McNulty, M.S., T.J. Connor, F. McNeilly, and J.B. McFer-
rano 1990. Biological characterisation ofavian enteroviruses
and enterovirus-like viruses. Avian Pathol 19:75-87.
19. Narita, M., H. Kawamura, K. Nakamura, J. Shirai, K.
Furuta, and F. Abe. 1990. An immunohistological studyon
the nephritis in chicks experimentally produced with avian
nephritis virus. Avian Pathol 19:497-509.
20. Narita, M., K. Ohta, H. Kawamura, J. Shirai, K. Naka-
muro, and F. Abe. 1990. Pathogenesis of renal dysfunction
in chicks experimentally induced by avian nephritis virus.
Avian Pathol 19:571-582.
Otras infeccionesvira/es. 785
21. Narita, M., H. Kawamura, K. Furuta, J. Shirai, and K.
Nakamura. 1990. Eftects of cyclophosphamidein newly
hatchedchickensalter inoculationwith aviannephritisvirus.
Am J Vet Res51:1623-1628.
22. Narita, M., S. Umiji, K. Furuta, J. Shirai, and K. Naka-
mora. 1991.Pathogenicityof avian nephritisvirus in chicks
previouslyinfectedwith intectiousbursaldiseasevirus. Avian
PathoI20:101-111.
23. Nicholas, R.A.J., R.D. Goddard, and P.R. Luff. 1988.
Prevalenceof avian nephritis virus in England. Vet Rec
123:398.
24. Reece, R.L., and J.A. Frazier. 1990. 1nfectiousstunting
syndromeof chickensin GreatBritain:Field andexperimental
studies.Avian Pathol 19:723-758.
25. Reece,R.L., K. Howes,and J.A. Frazier. 1992.Experimen-
tal tactorsaffectingmortality following inoculationof chick-
ens with avian nephritis virus (G-4260). Avian Dis
36:619-624
26. Shirai, J., K. Nakamura, M. Narita, K. Furuta, H. Hi-
hara, and H. Kawamura. 1989.Visceral urate depositsin
chicks inoculated with avian nephritis virus. Vet Rec
124:658-661.
27. Shirai, J., H. Obata, K. Nakamura, K. Furuta, H. Hihara,
and H. Kawamura. 1990. Experimentalinfection in SPF
chicks with avian reo and avian nephritis viruses isolated
from broiler chicks showing runting syndrome.Avian Dis
34:295-303.
28. Shirai, J., K. Nakamura, M. Narita, K. Furuta, and H.
Kawamura. 1990. Avian nephritis virus infection of
chicks: Virology, pathology, and serology. Avian Dis
34:558-565.
29. Shirai, J., K. Nakamura, K. Shinohara, and H. Kawa-
mura. 1991.Pathogenicityandantigenicityofavian nephritis
isolates.Avian Dis 35:49-54.
30. Shirai, J., K. Nakamura, H. Nozaki, and H. Kawamura.
1991. Differences in the induction of urate deposition of
specific-pathogen-free chicks inoculatedwith avian nephri-
tis virus passagedby five different methods. Avian Dis
35:269-275.
31. Shirai, J., N. Tanimura, K. Uramoto, M. Narita, K.
Nakamura, and H. Kawamura. 1992.Pathologically and
serologically different avian nephritis virus isolatesimpli-
cated in etiology of baby chick nephropathy.Avian Dis
36:369-377.
32. Siller, W.G. 1981. Renal pathology of the fowl-a review.
Avian PathollO: 187-262.
33. Takase,K., K. Shinohara, M. Tsuneyoshi,M. Vamamoto,
and S. Vamada. 1989.Is01ationand characterisationof cy-
topathicavianenteroviruses from broiler chicks.Avian Pathol
18:631-642.
34. Takase,K., K. Matsuo, and M. Vamamoto.1990.A survey
of avianserafor aviannephritisvirus, strainAAF in Japan.J
JpnVet Med Assoc43:199-201.
35. Takase,K., T. Uchimura, M. Vamamoto,and S. Vamada.
1994. Susceptibility of embryos and chicks, derived from
immunizedbreeding hens, to avian nephritis virus. Avian
PathoI23:117-125.
36. Vamaguchi,S., T. (mada, and H. Kawamura. 1979.Char-
acterizationof a picornavirus isolatedfrom broiler chicks.
Avian Dis 23:571-581.
786 . Enfermedades de las aves
INTRODUCCiN
El trmino arbovirus es una abreviatura del ingls arthro-
pod-borne-virus, que se utiliza para describir virus que se
replican en artrpodos hematfagos (chupadores de sangre)
y se transmiten hacia un husped vertebrado. De manera
taxonmica, el trmino se ha utilizado para agrupar virus
que comparten la propiedad de transmitirse mediante vec-
tores artrpodos. La edicin ms reciente del lnternational
Catalog o/ Arboviruses (38), publicado en 1985, cita a 504
arbovirus conocidos; desde entonces, se ha reconocido a
otros 31(39). Ms de 100 de ellos se han aislado de especies
aviares o de vectores artrpodos omitofilicos, pero slo se
han identificado cuatro de ellos -virus de la encefalitis
equina del este (EEE), virus de la encefalitis equina del oeste
(EEO), virus J de Highlands (HJ) y virus de la meningoen-
cefalitis del pavo de Israel (IT)- como causasde enfermedad
en aves domsticas y aves de juego criadas en granjas.
. ETIOLOGA
Clasificacin de los virus
Los arbovirus incluyen a un gran grupo de diversos virus
con miembros en 12 familias diferentes. Seis de ellas,
Togaviridae, Flaviviridae, Bunyaviridae, Arenaviridae,
Reoviridae y Rhabdoviridae, tienen miembros que se han
aislado de aves o vectores artrpodos omitofilicos. La prin-
cipal caractersticade cada una de estasfamilias virales se
presentan a continuacin (45, 47, 68). Se enfatiza respecto
a las dos familias de arbovirus identificadas como origen de
enfermedades en aves, es decir, Togaviridae y Flaviviridae.
Togavrdae
Los togavirus son virus esfricos envueltos de aproximada-
mente 50 a 70 nm de dimetro (figura 31-4). El genoma
consiste en una molcula simple de RNA de tira sencilla de
sentido positivo de casi 12 kb, incluida dentro de un ncleo
icosahdrico, cuyo dimetro es de 28 a 35 nm. Los viriones
estn constituidos por 2 a 3 protenas de envoltura (El, E2 Y
en ocasones E3), que por lo general se encuentran glucosi-
ladas, y una cuarta protena de ncleo (C). El peso molecular
(pm) de las protenas estructurales El y E2 de los alfavirus
es de 50 a 59 x 103;aqul de E3, cuando se encuentra, es de
lO x 103,y C tiene un pm de 30 a34 x 103(17). Los togavirus
se replican en el citoplasma y su ensamblajeimplica la gema-
cin de las nucleocpsidesa travs de las membranasplasm-
ticas de las clulas del husped. Algunos togavirus muestran
una actividad hemaglutinante dependiente del pH.
La familia Togaviridae comprende cuatro gneros,
pero slo el A/phavirus contiene arbovirus. Antes, a los
alfavirus se les conoca como arbovirus del grupo A; el
gnero incluye a 27 virus, de los cuales los ms conocidos
(Captulo31)
JamesS. Guy
sonel virus EEE,EEO, de la encefalitisequinavenezolana
(VEE) y el HJ. Con baseen pruebasde neutralizacin(37)
seha subdivididoa los alfavirusen seisgruposantignicos
quesereconocenpor susvirus prototipo: EEE, EEO, EEV,
virus del bosque Semliki, virus Ndumu y Middleburg.
Los virus secolocandentrode estosgruposantignicosde
acuerdocon la demostracinde su relacinantignicacon
cierto virus prototipo.
Flaviviridae
Antes se conoca a estos virus como arbovirus grupo B;
ahora se han clasificado en la familia Togaviridae y se le
reconoce como una familia viral distinta con base en las
diferencias de la estructura del virin, secuencia gnica,
mortognesis y estrategia para la replicacin (68). Los
flavivirus se asemejan a los togavirus, con la excepcin de
que son ms pequeos: 40 a 50 nm de dimetro. Se replican
en el citoplasma y adquieren una envoltura lpida mediante
gemacin hacia las vesculas citoplasmticas. El genoma
consiste en una molcula nica de RNA de tira sencilla y
sentido positivo de casi 10 kb. Los viriones estn compues-
tos por tres protenas estructurales: una glucoprotena de
envoltura con un pm de 51 a 59 x 103, una protena nuclear
de 13 a 16 x 103Y una protena semejante a la membrana de
7 a 9 x 103.Los flavivirus muestran una actividad hemaglu-
tinante que depende del pH.
La familia slo tiene un gnero, Flavivirus y casi 70
miembros, que incluyen al virus IT y al virus de la encefalitis
de San Luis.
Bunyaviridae
Los bunyavirus son virus esfricos,envueltosy con un
dimetro de 90 a 120 nm. El genoma consiste en tres
Figura 31-4. Micrografa electrnica de contraste negativo
del virus de la encefalitis equina del este. 150 OOOx.

molculas de RNA circular de sentido negativo. con un
tamao total de 13 a 21 kb. La replicacin viral se desarrolla
en el citoplasma con gemacin a travs de las membranas
de Golgi.
Arenaviridae
Estos virus son pleomrficos, envueltos y con un dimetro
de 50 a 300 nm (promedio, 110 a 130 nm). El genoma est
constituido por dos molculas de RNA circular de sentido
negativo, con un peso total de lOa 14 kb. La replicacin se
lleva a cabo en el citoplasma con ensamblaje y gemacin a
partir de la membrana plasmtica de las clulas del husped.
Reoviridae
Los miembros de esta familia son virus esfricos, no envuel-
tos y con un dimetro de 60 a 80 nm. El genoma compren-
de 10 segmentos lineales de RNA de doble tira, con un
tamao total de casi 18 kb; la replicacin y ensamblaje
suceden en el citoplasma. La familia tiene cuatro gneros,
pero slo Orbivirus cuenta con arbovirus aislados a partir
de aves.
Los cuatro arbovirus identificados como causa de enferme-
dad en las aves domsticas y las aves de juego criadas en
granja, con los virus de la encefalitis equina del este (EEE),
HISTORIA
En EVA, durante 1933 se aisl por primera vez el virus de la
encefalitis equina del este a partir del cerebro de un caballo
con ~ncefalitis (60). Tyzzer y colaboradores(63) identificaron
al virus en 1938 como la causa de una enfermedadepomtica
de faisanesalados.Despusse le identific con el origen de la
enfermedad en palomas en 1938 (16), codornices comunes
(46) Y patos de Pekin (11) en 1960y de pavos en 1961 (58).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
Con frecuencia, la encefalitis equina del este se observa
como una enfermedad de caballos. Se han identificado
varios brotes de EEE en faisanes anillados criados en granja
Otras infeccionesvira/es. 787
Rhabdoviridae
Estos virus con forma de bala son envueltos, con un dime-
tro cercano alos 70 a 85 nm y una longitud de 130 a380 nm.
El genoma est constituido por RNA de tira sencilla y
sentido negativo, con un tamafio total cercanoa los 13 a 16 kb.
Sistemas de husped de laboratorio
Los ratones recin nacidos y los ratones pequeos son muy
susceptibles a los arbovirus cuando se inoculan por va in-
tracerebral (IC), y algunos resultan susceptibles despus
de la inoculacin por vas perifricas (49, 57). La inocu-
lacin IC de ratones recin nacidos de 1 a 4 das de edad, es
el mtodo preferido para el aislamiento de estos virus.
Los arbovirus tambin se pueden propagar en huevos em-
brionadosde pollo y en una variedad de cultivos celulares de
vertebrados y artrpodos. Para la propagacin del virus se
utilizan con frecuencia clulas Yero, BHK-21 y cultivos pri-
marios de pollo y pato. En cultivos celularesde vertebrados,los
arbovirus originan con rapidez efectos citopticos; stos no
siempre se producen en los cultivos celulares de artrpodos.
encefalitisequinadel oeste(EEO), HighlandsJ (HJ) Y de
meningoencefalitisdel pavode Israel(IT).
y en codornicescomunes,pero slo sepresentapocas vecesen
otras especies de aves. La enfermedad se desarrolla princi-
palmente en las partes este de Amrica del Norte, Amrica
Central, el Caribe y Sudamrica. En EVA se ha identificado
EEE en gran parte de los estados al este del ro Misisip, as
como en Luisiana y Texas; se presenta con ms frecuencia
en los estados del Atlntico y de la costa del Golfo. No se
han confirmado los aislamientos de EEE comunicados en
Europa y Asia.
Por lo general, los brotes se desarrollan a finales de
verano y en otoo como consecuencia de una mayor canti-
dad de mosquitos vectores. Wallis y colaboradores (67)
demostraron que las mayores densidades de poblacin de
mosquitos coincidan con la aparicin de brotes. Hayes y
Hess (23) estudiaron los patrones estacionales relaciona-
dos con los brotes de EEE en Masachusets y Nueva Jersey,
y observaron que las lluvias excesivas durante los meses
previos al otoo influan en la ocurrencia de la enfermedad.
788 Enfermedades de las aves
PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
Los brotes de EEE en especies aviares se han comunicado
especialmente en faisanes (36, 63); sin embargo, tambin se
ha informado de brotes en palomas (16), perdices comunes
(46, 52), pavos (15, 58, 64) Y patos (11). No se han co-
municado episodios de enfermedad clnica en pollos y
codornices, pero ambas especies son muy susceptibles a la
infeccin experimental (62, 63).
Transmisin
Culiseta melanura, un mosquito omitofilico, es el principal
vector enzotico del virus EEE en Amrica del Norte (8,
29). Al virus tambin se le ha identificado en una variedad
de otros mosquitos incluyendo Aedes sollicitans, Coquille-
tia perturbans, Culex pancossa, Cx. dunni y Cx. sacchettae,
as como en pulgas, piojos, moscas simlidas y culicoides
(10, 65, 66). Es probable que el vector que origina la
transmisin hacia las aves es C. melanura; la transmisin
hacia las especies de mamferos puede desarrollarse por
otros mosquitos, como las especies de Aedes y Coquilletia,
las cuales se alimentan de aves, pero son propensas a
alimentarse de mamferos (45).
Los huspedes vertebrados primarios del virus de
la EEE son las aves silvestres, principalmente las es-
pecies ms pequeas de paseriformes (43, 45, 69). Estas
aves muy pocas veces se enferman, pero sirven como
huspedes de mantenimiento y de amplificacin para el
virus en el ciclo de transmisin. En estudios experimentales,
se demostr que una variedad de aves silvestres desarro-
llaba viremias que persistan hasta por cuatro das; se com-
prob que las pequeas paseriformes desarrollaban
viremias con ttulos mximos de dosis letal 50% (LDso) de
106/mL (43).
Aunque el virus de EEE se transmite principalmente a
travs de mosquitos, se ha demostrado que entre faisanes
se desarrolla la transmisin directa como resultado del
picoteo de las plumas y el canibalismo (28). Adems, se
han infectado faisanes de manera experimental me-
diante la inoculacin oral del virus (54). Se piensa que
la epomiquia del virus de la EEE en faisanes, se inicia
por la infeccin transmitida por mosquitos en una o ms
aves de una parvada, con la subsecuentediseminacin den-
tro de la parvada como resultado del picoteo de plumas y
canibalismo.
Tambin se ha demostrado la transmisin del virus
de EEE por el semen (21); el virus se disemin en el
semen de pavos machos infectados de modo experi-
mental en los das 1 a 5 Pl, resultando en la transmisin
hacia las hembras reproductoras despus de la insemina-
cin artificial.
Signos clnicos y patologa
Por lo general, la enfermedadclinica producida por el
virus de la EEE en aves, se atribuye a la infeccin
del sistemanerviosocentral (SNC), con o sin afeccinde
las visceras. No obstante, EEE tambin puede causar
(Captulo31)
infeccionesen las vscerascon pocao ningunaafeccinde
los tejidosdel SNC.
Faisanes
Los faisanes que se infectan de manera natural desa-
rrollan signos de disfuncin neurolgica que consisten en
depresin, parlisis de las piernas, tortcolis y temblores
(3,63). En40a 100% de los faisanes infectados de modo ex-
perimental, se presentansignos clnicos con una mortalidad
de 25 a 100% (22, 42, 54). Para los brotes que se desa-
rrollan de manera natural, se han comunicado ndices de
mortalidad de hasta 80%.
Tyzzer y colaboradores (63) y Jungherr y colaborado-
res (36), describieron la patologa de EEE en faisanes. No
se observaron lesiones macroscpicas; sin embargo, los
cambios histopatolgicos en el SNC consistan de vasculi-
tis, necrosis en parche, degeneracin neuronal e inflamacin
menngea.
Pavos
Los brotes de EEE en pavos de Winsconsin, se caracteriza-
ban por somnolencia, incoordinacin, debilidad progresiva
y parlisis de las piernas (58). La mortalidad en las parvadas
afectadas fue ba.ia, por lo general menor a 5%. Los pavos
infectados tenan lesiones neurolgicas que consistan en
calcificacin de las paredes de vasos sanguneos y proce-
sos cel ulares, principalmente en la corteza cerebral, lminas
cerebelosasy la parte basal del cerebelo. Las lesiones en el
SNC de aves inoculadas por va intracerebral incluan infil-
tracin linfoctica perivascular, degeneracin neuronal e
inflamacin de las clulas endoteliales. En aves inoculadas
por va intracerebral, pero que fallecieron antes de los
6 das Pl, no se observ la calcificacin de las paredes de
los vasos sanguneos.
Ficken y colaboradores (15) identificaron de manera
serolgica al virus de la EEE como la causa de alta morta-
lidad en pavos jvenes (1 a 4 semanas de edad). Estudios
experimentales subsecuentes demostraron la suscepti-
bilidad de los pavos jvenes a la infeccin experimental
(18). Los pavos de 2 semanas de edad infectados de modo
experimental con el virus de la EEE mostraron depresin,
somnolencia y alta mortalidad; se detect viremia en los
das 1 y 2 PI, con una viremia mxima de 105.5detectada en
el da 1 PI. Los cambios patolgicos consistan de necrosis
multifocal en el corazn (figura' 3 1-5A), rin y pncreas,
y necrosis linfoide en el timo (figura 31-5B), bazo y bolsa
de Fabricio (figura 31-5C). En los cerebros no se detectaron
lesiones.
Wages y colaboradores (64) informaron en 1993 de
cadas agudas en la produccin de huevo en pavas repro-
ductoras, debidas a la infeccin con virus de la EEE (64).
La menor produccin de huevo en las parvadas afectadas se
caracteriz por un inicio repentino y por la produccin
de huevos blancos sin cascarn. No se ob'serv aumento
en la mortalidad y la nica lesin macroscpica observada
fue regresin ovrica aguda. La infeccin experimental de
pavas con el virus EEE, reprodujo la enfermedad observa-
da en parvadas afectadas de manera natural (20). Las pavas
infectadas con virus de la EEE, mostraron depresin
e inapetencia leves, pero slo en el da 1 PI. Al segundo da
empez una declinacin precipitada en la produccin
 Otras infeccionesvira/es. 789

Figura 31-5. Lesiones microscpicas en pavos y pollos infectados de modo experimental con el virus de la encefalitis equina
del este. A. Corazn de pavo, 3 das posexposicin. Se presenta una gran rea de necrosis del miocardio, sin reaccin infla-
matoria. B. Timo de pavo, 3 das posexposicin. Los agregados de ncleos picnticos dentro de los espacios claros
indican necrosis linfocitaria aguda. C. Bolsa de Fabricio de pavo, 3 das posexposicin. Atrofia de los folculos de la bolsa
con notable deplecin linfoide. D. Cerebro de pollo, 2 das posexposicin. Se localiza una zona de necrosis con infiltracin
perivascular leve Ntese la inmigracin de clulas mononucleares a partir de la vnula distendida con eritrocitos. E. Corazn de
pollo, 5 dias posexposicin. Degeneracin y necrosis del miocardio con infiltrado celular mono nuclear. F. Hgado de pollo,
5 dias posexposicin. Necrosis focal con mnima respuesta celular inflamatoria.
790 . Erfermedades
de las aves
de huevo y la produccin se conserv deprimida du-
rante 15 das; no se observ mortalidad. En hembras infec-
tadas con virus de la EEE se detect una viremia breve (1 a
2 das), llegando al mximo de 105.8en el dia 1 P1.
Perdices comunes
Cuando estas aves se infectan con el virus de EEE, mues-
tran signos clnicos de depresin, somnolencia y alta
mortalidad (30 a 80%) (52). En las aves afectadas se encon-
traron reastocales plidas en el corazn,y el bazo seencontr
moteado y crecido. Las lesiones microscpicas consistan
en gliosis, satelitosis e infiltracin linfoctica perivascular en
cerebro y en el corazn, necrosis del miocardio con infiltra-
cin linfoctica.
Patos
Los patitos Pekn blancos infectados con el virus de EEE
desarrollaron una enfermedad paraltica caracterizadapor un
inicio sbito, paresia posterior y parlisis; los ndices de
mortalidad en las parvadasafectadasfueron de 2 a 60% (11).
Las lesiones histopatolgicas consistieron en edema de la
materia blanca de la espina dorsal, meningitis linfoctica y
microgliosis.
PoI/os
Los pollos recin nacidos son muy susceptibles al virus de
la EEE y fallecen rpido con la infeccin, a menudo sin
mostrar signos de afeccin en el SNC. Byrne y Robbins (5)
demostraron que la susceptibilidad de los pollos a la infec-
cin letal por virus de la EEE declinaba rpido con la edad;
alrededor de los 14 dias de edad eran refractarios a la
infeccin letal. En contraste con sus hallazgos, Tyzzer y
Sellards (62) demostraron susceptibilidad a la infeccin
letal en pollos de 3 a 13 dias de edad, adems, Guy y
colaboradofes establecieron la misma situacin, pero en
pollos de 14 dias de edad (19). Estasdiferencias con respecto
a la susceptibilidad dependientede la edad de los pollos a la
infeccin por el virus de la EEE, no tienen explicacin, pero
tal vez se deban a diferencias en la gentica del husped,
diferencias en la virulencia de los virus de la EEE, o ambos,
utilizados en los diversos estudios.
La infeccin experimental de pollitos de 1 a 14 dias de
edad, origin depresin, somnolencia y alta mortalidad; no
se observ parlisis con frecuencia (19, 62). La principal
lesin, y la presunta causa de muerte, fue miocarditis.
Las lesiones cardiacas microscpicas consistian en necrosis
multifocal con fragmentacin de las fibras miocrdicas e
infiltracin con linfocitos, clulas plasmticas y macr-
fagos (figura 31-5E). Oe manera inconsistente se observa-
ron lesiones en el SNC de los pollos afectados (19, 62).
En el cerebro, las lesiones microscpicas consistian de
pequeos focos ocasionales de necrosis e infiltracin
perivascular leve (figura 31-50). Asimismo, en pollos
infectados con virus de la EEE, se observaron necrosis mul-
tifocal del higado (figura 31-5F)y deplecinlinfoideynecro-
sis en timo, bazo y bolsa de Fabricio (19). En pollos que
sobrevivieron a los efectos agudos de la infeccin por virus
de la EEE, se observaron ascitis y dilatacin ventricular dere-
cha del corazn, los cuales probablemente eran secuelasde
dao al miocardio (19).
(Captulo31)
DIAGNSTICO
La encefalitis equina del este se puede diagnosticar mediante
el aislamiento y la identificacin del virus, deteccin de los
antgenos virales por medio de ELISA o pruebas serolgicas
(57). Puede aislarse al virus a travs de la inoculacin de
sangre o tejido homogeneizados (cerebro, bazo, higado,
corazn) en ratones neonatos por via intracerebral, pollitos
de un dia de edad por las vias subcutnea o intramuscular y
en huevos embrionados de pollo de 5 a 7 dias de edad
mediante la via del saco vitelino (49, 57). Adems, se puede
utilizar una variedad de cultivos celulares para el aisla-
miento del virus; las clulas Vero, BHK-21 y de embrin de
pollo o de pato resultan muy susceptibles. Los ratones
neonatos y los pollos de un da de edad fallecen por lo
general por encefalitis en 2 a 5 dias. Los embriones de pollo
mueren por lo comn en 18 a 72 horas y tienen una apa-
riencia hemorrgica. Los cultivos celulares desarrollan EC
en 24 a 48 horas y se desarrollan placas en agar a las 36 a
48 horas. La identificacin del virus de la EEE en animales
inoculados, huevos embrionados o cultivos celulares, se
acompaa por lo comn de pruebas de neutralizacin de vi-
rus NVo de fijacin de complemento (FC).
Los procedimientos ELISA para la deteccin de antge-
nos al virus de la EEE se han descrito (26, 27, 55, 56). Estos
procedimientos son muy sensibles, detectando al virus de la
EEE en aves infectadas de modo experimental tan temprano
como a las 12 horas PI y en charcosde insectosen donde slo
se encontr infectado a 1% de los insectos (26,27,55,56).
Las pruebas serolgicas tiles para el diagnstico se-
rolgico incluyen NV, inhibicin de la hemaglutinacin
(IH), ELISA y FC; de stas, las dos primeras son las que se
utilizan con mayor frecuencia. La prueba de IH es rpida y
relativamente sencilla; requiere eritrocitos ya sean de pollo
o de ganso de un dia de edad y antgenos preparados a partir
de cerebro de ratn lactante infectado por el mtodo de
extraccin de sacarosa-acetona(9, 57). El suero aviar tiene
inhibidores inespecificos de la hemaglutinacin y stos
deben retirarse por adsorcin con kaolinantes de utilizarse
en las pruebas de IH. Puede obtenerse un diagnstico sero-
lgico presuntivo por medio de la deteccin de anticuerpos
al virus de la EEE en suero obtenido de las aves recuperadas.
El diagnstico definitivo se logra al demostrar un titulo
creciente de anticuerpos en muestras de suero obtenidas tan
pronto como despus del inicio de los signos clinicos y l a
2 semanasdespus.
Guy y colaboradores (20) demostraron e manera re-
ciente el valor de la serolgla para el diagnstico de dismi-
nuciones en la produccin de huevo inducidas por el virus
de la EEE en pavas reproductoras. Se demostr que la
serologia era importante en particular, debido a que se en-
contr al virus en los tejidos de pavas reproductoras infec-
tadasde modo experimental
nicamente
por un breve
periodo (en los dias I a 2 PI), luego de la inoculacin
experimental, aunque las caldas drsticas en la produc-
cin de huevo slo fueron aparentes luego del dia 2 PI. Los
intentos por el aislamiento viral pueden ser redituables al
utilizar ovarios y huevos, ya que el virus result detectable
durante periodos ms o menos prolongados (dlas l a 5 PI) en
estasmuestras.

Diagnstico diferencial
La encefalitis equina del este debe diferenciarse de otras
causas de enfermedades neurolgicas en aves y aves de
juego, como el virus de la enfermedad de Newcastle, virus
de la encefalomielitis aviar, botulismo y listeriosis. En casosde
bajas de produccin de huevo en pavas, deben considerar-
se el virus de la EEE, virus HJ, virus de la enfermedad de
Newcastle, virus de la influenza aviar, virus de la encefalo-
mielitis aviar, paramixovirus tipo 3 y el virus de la rinotra-
quetis del pavo. Por lo general, estas enfermedades se
diferencan con baseen el aislamiento y la identificacin del
agente causal o mediante anlisis serolgico.
El virus de la encefalitis equina del oeste (EEO) tiene
muchas caractersticas en comn con el virus de la EEE.
Aunque en pocas ocasiones se le relaciona con enfermeda-
des en especies aviares, se han comunicado algunos casos.
En 1957, Woodring (70) le atribuy al virus de la EEO la
causa de encefalitis y alta mortalidad en pavos enWiscon-
sin, con base en estudios serolgicos; los pavos afectados
mostraron somnolencia, temblores y parlisis de las piernas.
Faddoul y Fellows (14) informaron del aislamiento de virus
de la EEO a partir del cerebro de un faisn en Masachusets
y Ranck y colaboradores (52), identificaron al virus como
la causa de mortalidad elevada en perdices comunes en
Florida. Sin embargo, la asociacin del virus de la EEO
En 1960, este virus se aisl primero a partir de azulejos de
copeteen Florida (25). Desdeentoncesseha identificado a este
virus como causa de enfermedad en perdices comunes (13,
52) Y pavos (15, 18,20,64). Ranck y colaboradores comu-
nicaron que el virus de la EEO era la causa de mortalidad
en perdices comunes en Florida durante 1964; sin embargo,
es ms probable que el virus fuera el HJ. Desde el punto de
vista antignico,el virus HJ seencuentrarelacionadode manera
estrechacon el virus de la EEO y durante muchos aos se le
consider como una de susvariantes(24, 25, 40). Sin embargo,
estudios serolgicos recientes y de mapeo de oligonucle-
tidos diferencian de manera precisa a estos virus y se ha
identificado al virus HJ como un virus distinto en el grupo
antignico de EEO de los alfavirus (6, 7, 37, 61). Se ha deter-
Otras irifeccionesvira/es. 79/
CONTROL
La encefalitis equina del este se previene y controla mejor
a travs de medidas tendient;s a reducir la poblacin de los
vectores. Tales medidas incluyen reduccin del hbitat
del vector mediante modificaciones en el ambiente o apli-
caciones de qumicos por aerosol. De ser posible, las granjas
que cran a las especies aviares susceptibles, deben locali-
zarse alejadasde pantanosy otras zonas que les proporcionan
hbitat a los vectores.
Las vacunas de EEE inactivadas en formalina y prepa-
radas para utilizarse en equinos, se han utilizado para pro-
teger a faisanes en contra de epomticos (59), aunque se ha
cuestionado su eficacia (12).
con la enfermedad en estas especies resulta tenue, ya que
ahora suele aceptarseque los virus de la EEO no se presen-
tan en la parte este de EVA y de que todos los aislamientos
de alfavirus relacionados con EEO, en realidad son cepas del
virus HJ (vase adelante) (6, 61). El virus de la encefalitis
equina del oeste se identifica principalmente en las regio-
nes del oeste de EVA y Canad, en Amrica Central y
Sudamrica. Se transmite de manera principal por Cu/isetea
tarsa/is, un mosquito vector que resulta relativamente comn
en aquellos estados al oeste del ro Misisipi (8). El diagns-
tico de laboratorio de EEO se logra al utilizar los mismos
procedimientos que para EEE.
minado que todos los virus que pertenecenal grupo antignico
de laEEO, aisladosen el estede EUA, constituyen virusHJ (6).
Ranck y colaboradores (52) identificaron a la infeccin
por virus HJ como el origen de encefalitis en perdices
comunes y reprodujeron la enfermedad de modo experi-
mental mediante inoculacin subcutnea. Las aves infecta-
das experimentalmente mostraron somnolencia, plumas
arrugadas y recumbencia antes de la muerte; las lesiones
consistan principalmente de encefalitis y necrosis del mio-
cardio. Eleazer y Hil (13) describieron un brote ms reciente
en perdices comunes en Carolina del Sur, el cual result en
signos clnicos y alta mortalidad (35%) similares; en las aves
afectadas se observ miocarditis de manera consistente,
pero no fueron tan frecuentes las lesiones en cerebro.
792 Enfermedades de las aves
Wages y colaboradores (64) encontraron que el virus
HJ era la causade bajas agudasen la produccin de huevo en
pavas reproductoras. Adems, estos virus resultaron serol-
gicamente relacionados con mortalidad en pavos jvenes
(15). En pavas infectadas de manera experimental, la infec-
cin por virus HJ origin bajas en la produccin de huevo (20)
y result levemente patgeno para los pavos jvenes (18).
Las caractersticas clnicas y patolgicas de la infeccin por
HISTORIA
En 1960, Komarov y Kalmar describieron por primera vez en
Israel la meningoencefalitis del pavo de Israel (MPI) (44). En
1961, Porterfield (51) identific al agente etiolgico como
un nuevo virus que perteneca a los Flaviviridae. Tambin
se identific a la enfermedad en Sudamricadurante 1978 (2).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
Estaenfennedadslo se ha comunicadoen Israel y Sud-
frica. Los brotesde la enfennedadsepresentanen Israelde
maneraestacional,correspondiendocon la actividadde los
vectores artrpodo; por lo general, comienza a finales
del verano, llega al mximo en octubre y desapareceal
inicio del invierno (30).
PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
Esta enfermedad slo se ha comunicado en pavos; por lo
general slo en aves mayores de 10 semanasde edad (53),
pero las ms jvenes son igual de susceptibles. La infeccin
experimental de pavos menores de 10 semanas de edad
causa una enfermedad con un periodo de incubacin de 5 a
8 das (30). En pavos infectados de modo experimental se
detecta una viremia dentro de las 24 horas Pl, que persiste
durante 5 a 8 das (33). Los casos de campo de esta enfer-
medad no se observa en pavos menores de 10 semanas,tal
vez debido a que se cran hasta este momento y por tanto no
hay exposicin a los artrpodos vectores.
Los pollitos recin nacidos (35), la codomizjaponesa
(Coturnix coturnix japonica) (34) y los ratones lactantes
(31), son muy susceptibles al virus de la meningoencefalitis
del pavo de Israel inoculado por las vas intracerebral e
intramuscular. Los pollos, patos, gansos y palomas son
refractarios a la infeccin (44).
(Captulo31)
el virus HJ en pavos se asemejan a aquellas de la infeccin
con el virus de la encefalitis equina del este (vase antes).
El diagnstico de laboratorio de la infeccin por el
virus HJ, se logra al utilizar los mismos procedimientos
empleados para los virus de la EEE y de la EEO. Este virus
se diferencia con facilidad de los aislamientos de virus de
la EEO por una variedad de procedimientos serolgicos que
utilizan anticuerpos policlonales y monoclonales (41).
Transmisin
La incidencia estacional y el desarrollo espordico en par-
vadas de la misma granja, sugieren de manera intensa que
la MPI se transmite por medio de insectos vectores. El virus
se ha aislado de una variedad de insectos (especies de Aedes
y Culex pipiens) y culicoides capturados cerca de las par-
vdas de pavos afectados (4). De manera experimental,
el virus infecta a los mosquitos Aedes aegypti y Culex
molestus (48). Las observaciones de campo y los estudios
experimentales indican que la transmisin del virus no se
desarrolla mediante contacto directo entre las aves infec-
tadas y no infectadas (33, 35).
Signos clinicos y patologa
En los brotes de campo, MPI se presenta con la mayor
incidencia en pavos de lOa 12 semanas. Los pavos afecta-
dos muestran disfuncin neurolgica caracterizada por pa-
resia y parlisis progresivas con mortalidad variable. Los
ndices de morbilidad y de mortalidad promedian por
lo general 15 a 30%, pero pueden llegar hasta 80% (30). De
manera inicial, las aves afectadas muestran una marcha
incoordinada y caminan con una o ambas alas caldas. Con-
forme progresa la enfermedad, el ave rechaza o es incapaz
de caminar y descansa sobre su pechuga con las piernas
extendidas hacia delante y con las alas abiertas hacia los
lados. Las pavas reproductoras muestran una calda grave
en la produccin de huevo, as como en su calidad; la
fertilidad y la incubabilidad no se afectan. La produccin de
huevo regresa a la normalidad luego de que las aves se
recuperan de la infeccin.
Las lesiones macroscpicas incluyen esplenomegalia
o atrofia del bazo, enteritis catarral y miocarditis (2,32,44).
En las hembras reproductoras afectadas se observa regre-
sin ovrica, follculos ovricos rotos y peritonitis (2). Las
principales lesiones microscpicas consisten en una menin-
goencefalitis no purulenta caracterizadapor infiltracin linfo-
cltica submenlngea y perivascular y en necrosis focal del
miocardio (32, 44).

DIAGNSTICO
Los materiales preferidos para el aislamiento viral son ce-
rebro, bazo, hgado, suero y ovario (31,33). Se inoculan
homogeneizados de tejidos o sueros sin diluir en huevos
embrionados de pollo de 6 a 8 das de edad por la va del
saco vitelino o en fibroblastos de embrin de pollo. Antes
de que se observe mortalidad, tal vez sean necesarios uno o
ms pasajes; los embriones mueren de los das 3 a 6 PI Y
muestran un color distinto. Tambin pueden utilizarse para
el aislamiento viral, los ratones lactantes inoculados por las
vas intracerebral o intramuscular (31).
En los FEP se producen EC fcilmente reconocible a
los 3 das Pl (32, 33), aunque las clulas de FEP son menos
sensibles que los huevos embrionados de pollo o los ratones
lactantes para el aislamiento del virus de la MPI. Por lo
general, la identificacin de los aislamientos se logra me-
diante pruebas de NV.
El diagnstico serolgico se obtiene con pruebas de IH
o NV en clulas de FEP o BHK-21 (2,32,33,50). La prueba
de lH requiere de eritrocitos de pollo o de ganso de un da de
edad y de un antgeno preparado a partir de cerebros de ratn
lactantes infectados, mediante el mtodo de extraccin de
sacarosa-acetona(31, 48).
REFERENCIAS
l. Barnard, B.J.H., and H.J. Geyer. 1981. Attenuation of
turkey meningo-encephalitis virus in BHK21 cells.Onderste-
poort J Vet Res48:I 05-108.
2. Barnard, B.J.H., S.B. Buys, J.H. Ou Preez,S.P.Greyling,
and H.J. Ventero 1980. Turkey meningo-encephalitisin
SouthAtnca. OnderstepoortJ Vet Res47:89-94.
3. Beaudette,F.R.,J.J. Black, C.B. Hudson, and J.A. Bivens.
1952. Equine encephalomyelitisin pheasantsfrom 1947to
1951.J Am Vet Med Assoc 121:478-483.
4. Braverman, Y., M. Rubina, and K. Frish. 1981.Pathogens
ofveterinary importanceisolatedfrom mosquitoesandbiting
midgesin Israel.InsectSci AppI2:157-161.
5. Byrne, R.J., and M.L. Robbins.1961.Mortality patternsand
antibodyresponsein chickensinoculatedwith easternequine
encephalitisvirus. J ImmunoI86:13-16.
6. Calisher, C.H., T.P. Monath, O.J. Muth, J.S. Lazuick,
o. W. Trent, O.B. Francy, G.E. Kemp, and F.W. Chan-
dler. 1980. Characterization of Fort Morgan virus, an
alphavirusafilie westernequineencephalitisvirus complexin
an unusualecosystem.Am J Trop Med Hyg 29:1428-1440.
7. Calisher, C.H., N. Karabotsos,J.S. Lazuick, T.P.Monath,
and K.L. WollT. 1988. Reevaluationof the westernequine
encephalitis antigenic complex of aiphaviruses (family
Togaviridae)asdeterminedby neutralizationtests.Am J Trop
Med Hyg 38:447-452.
8. Chamberlain, R.W.1958. Vectorrelationshipsofthe arthro-
pod-borneencephalitidesin North America. Ann N Y Acad
Sci 70:312-319.
9. Clarke, O.H., and J. Casals. 1958.Techniquesfor hemag-
glutination and hemagglutination-inhibitionwith arthropod-
horneviruses.Am J Trop Med Hyg 7:561-573.
10. Crans, W.J., J. McNelly, T.L. SuIze, and A. Maio. 1986.
Isolation of easternequine encephalitisvirus from Aedes
Otras infeccionesvira/es. 793
Diagnstico diferencial
La meningoencefalitis del pavo de Israel debe diferenciarse
de otras causas de enfermedad neurolgica en pavos, par-
ticularmente la enfermedad de Newcastle, EEE, EEO y la
infeccin por virus HJ. La distribucin geogrfica conoci-
da de estos virus y la mayor severidad de la parlisis que se
observa con la MPI, en comparacin con EEE, EEO y HJ,
resulta til para diferenciar entre estos agentes. Con la
enfermedad de Newcastle se pueden observar signos ner-
viosos, pero por lo general no se desarrolla parlisis.
CONTROL
La MPI se puede controlar mediante vacunacin. Por medio
de pasajes seriados del virus de la MPI en huevos embrio-
nados de pollo (32), clulas de rinn de codorniz japonesa
(35) y BH K-21 (1), se han preparado vacunas vivas atenua-
das. El virus atenuado en clulas de rinn de codorniz
japonesa ha demostrado ser muy eficaz y se encuentra
disponible de manera comercial. Laceduccin de la pobla-
cin de los insectos vectores en la cercana de las granjas de
pavos, tambin es til para el control de la enfermedad.
sollicitans during an epizootic in southern New Jersey. J Am
Mosq Control Assoc 2:68- 72.
11. Oougherty, E., 3rd, and J. l. Price. 1960. Eastern encepha-
litis in White Pekin ducklings on Long Island. Avian Ois
4:247-258.
12. Eisner, R.J., and S.R. Nusbaum. 1983. Encephalitis vacci-
nation of pheasants: A question of efficacy. J Am Vet Med
Assoc 183:280-281.
13. Eleazer, T.H., and J.E. Hill. 1994. Highlands J virus-asso-
ciated mortality in chukar partridges. J Vet Oiagn Invest
6:98-99.
14. Faddoul, G.P., and G. W. Fellows. 1965. Clinical manifesta-
tions ofeastern equine encephalomyelitis in pheasants. Avian
Os 9:530-535.
15. Ficken,M.O., O.P. Wages,J.S. Guy, J.A. Quinn,and W.H.
Emory. 1993. High mortality of domestic turkeys associated
wth Highlands J virus and eastern equine encephalitis virus
infections. Avian Ois 37:585-590.
16. Fothergill, G.P., and J.H. Oingle. 1938. A tatal disease of
pigeons caused by the virus of the eastern variety of equine
encephalomyelitis. Science 88:549-50.
17. Garoff, H., C. Konder-Koch, and H. Riedel. 1982. Struc-
ture aud assembly of alphaviruses. Curr Top Microbiollm-
munoI99:1-50.
18. Guy, J.S., M.O. Ficken, H.J. Barnes, O.P. Wages, and L.G.
Smith. 1993. Experimental infection of young turkeys with
eastern equine encephalitis virus and Highlands J virus. Avian
Ois 37:389-395.
19. Guy, J.S., H.J. Barnes, and L.G. Smith. 1994. Experi-
mental infection of young broiler chickens with eastern
equine encephalitis virus and Highlands J virus. Avian Ois
38:572-582.
20. Guy, J.S., H.J. Barnes, M.O. Ficken, L.G. Smith, W.H.
794 . Enfermedades de las aves
Emory, and O.P. Wages. 1994. Decreased egg production in
turkeys experimentally intected with eastern equine encepha-
litis virus or Highlands J virus. Avian Dis 38:563-57].
21. Guy, J.S., T.P. Siopes, H.J. Barnes, L.G. Smith, and W.H.
Emory. 1995. Experimental transmission of eastern equine
encephalitis virus and Highlands J virus via semen collected
from intected tom turkeys. Avian Dis 39:337-342.
22. Hanson, R.P., S. Vadlamudi, 0.0. Trainer, and R. Anslow.
1968. Comparison of the resistance of difterent aged pheas-
ants to eastern encephalitis virus trom difterent sources. Am
J Vet Res 29:723-727.
23. Hayes, R.G., and A.O. Hess. 1964. Climatological condi-
tions associated with outbreaks of eastem encephalitis. Am J
Trop Med Hyg 13:851-858.
24. Hayes, C.O., and R.C. Wallis. 1977. Ecology of western
equine encephalitis virus in tlle eastern United States. Adv
Virus Res 21:37-83.
25. Henderson, J.R., N. Karabotsos, A. T.C. Bourke,
R.C. Wallis, and R.M. Taylor. 1962. A survey ofarthropod-
borne viruses in south-central Florida. Am J Trop Med Hyg
11:800-810.
26. Hildreth, S.W., and B.J. Beaty. 1984. Detection ofeastern
equine encephalitis virus and Highlands J virus alltigens
within mosquito pools by enzyme-linked immunoassay (EIA)
l. A laboratory study. Am J Trop Med Hyg 33:965-972.
27. Hildreth, S.W., B.J. Beaty, H.K. Maxlield, R.F. Gillillan,
and B.J. Rosenau. 1984. Detection of eastern equine en-
cephalitis virus and Highlands J virus antigens within mos-
quito pools by enzyme-linked immunoassay (EIA) 2.
Retrospective lield test of the EIA. Am J Trop Med Hyg
33:973-980.
28. Holden, P. 1955. Transmission ofeastern equine encephali-
lis virus in ring-neck pheasants. Proc Soc Exp Biol Med
88:607-610.
29. Howard, J.S., and R.C. Wallis. 1974.lntection and trans-
mission of eastern equine encephalitis virus with colo-
nized Culiseta melanura (Coquillett). Am J Trop Med Hyg
23:522-525.
30. lanconescu, M. 1976. Turkey meningo-encephalitis: A gen-
eral review. Avian Dis 20:135-138.
31. lanconescu, M. 1989. Turkey meningo-encephalitis.ln H. G.
Purchase, L.H. Arp, C.H. Domermuth, and J.E. Pearson
(eds.). A Laboratory Manual tor the Isolation and Identifica-
tion of Avian Pathogens, 3rd ed. American Association of
Avian Pathologists, Kennett Square, PA, pp. 163-164.
32. lanconescu, M., A. Aharonovici, Y. Samberg, M. Merdin-
ger, and K. Hornstein. 1972. An aetiological and immu-
nological study of the 1971 outbreak of turkey
meningoencephalitis. Retu Vet 29:110-] 17.
33. lanconescu, M., A. Aharonovici, Y. Samberg, K. Horn-
stein, and M. Merdinger. 1973. Turkey meningo-encephali-
tis: Pathologic and immunological aspects of the intection.
Avian Pathol 2:251-262.
34. lanconescu, M., A. Aharonovici, and Y. Samberg. 1974.
The Japanese quai] as an experimental host for turkey men-
ingo-encephalitis virus. Retu Vet 31: 100-] 08.
35. lanconescu. M., K. Hornstein, Y. Samberg, A.
Aharonovici, and M. Merdinger. 1975. Development of a
new vaccine against turkey meningo-encephalitis using a
virus passaged through Japanese quail (Coturnix coturnix
japonica). Avian PathoI4:119-131.
36. Jungherr, E.L., C.F. Helmboldt, S.F. Satriano, and R.E.
Luginbuhl. 1958.lnvestigation ofeastern equine encephalo-
myelitis. 111.Pathology in pheasants and incidental observa-
tions in teral animals. Am J Hyg 67:10-20.
37. Karabotsos, N. 1975. Antigenic relationships of group A
arboviruses by plaque-reduction neutralization testing. Am J
TroD Med Hvl! 24:527-532.
(Captulo 31)
38. Karabotsos, N. 1985. Intemational Catalog of Arboviruses,
3rd ed. American Society ofTropical Medicine and Hygiene.
San Antonio, TX.
39. Karabotsos, N. 1995. Personal communication.
40. Karabotsos, N., A. T.C. Burke, and J.R. Henderson. 1963.
Antigenic variation among strains ofwestem equine encepha-
lomyelitis virus. Am J Trop Med Hyg 12:408-412.
41. Karabotsos, N., A.L. Lewis, C.H. Calisher, A.R. Hunt, and
J.T. Roehrig. 1988.ldentification ofHighlands J virus from
a Florida horse. Am J Trop Med Hyg 39:603-606.
42. Kissling, R.E. 1958. Eastem equine encephalomyelitis in
pheasants. J Am Vet Med Assoc 132:466-468.
43. Kissling, R.E. 1958. Host relationship ofthe arthropod-bome
encephalitides. Ann N Y Acad Sci 70:320-327.
44. Komarov, A., and E. Kalmar.1960. A hitherto undescribed
disease-turkey meningoencephalitis. Vet Rec 72:257-261.
45. Monath, T.P., and D.W. Trent. 1981. Togaviral diseases of
domestic animals. In E. Kurstak and C. Kurstak (eds.). Com-
parative Diagnosis ofViral Diseases, vol. 4. Academic Press,
New York, pp. 33 I -440.
46. Moulthrop, I.M., and B.A. Gordy. 1960. Eastem viral en-
cephalomyelitis in chukar (Alectoris graeca). Avian Dis
4:380-83.
47. Murphy, F.A., and D.W. Kingsbury. 1990. Virus Taxonomy.
InB. N. Fields(ed.). Virology. Raven Press,NewYork, pp. 9-35.
48. Nir, Y. 1972. Some characteristics oflsrael turkey virus. Arch
ges Virustarsch 36:105-114.
49. Pearson, J.E. 1989. Arbovirus intections. In H.G. Purchase,
L.H. Arp, C.H. Domermuth, and J.E. Pearson (eds.). A Labo-
ratory Manual tar the Isolation and Identification of Avian
Pathogens, 3rd ed. American Association of Avian Patholo-
gists, Kennett Square, PA, pp. 161-162.
50. Peleg, B.A. 1963. A small-scale serological survey of Israel
turkey meningo-encephalitis. Ret'u Vet 20:253-250.
51. Porterfield, J.S. 1961. Israel turkey meningoencephalitis
virus. Vet Rec 73:392-393.
52. Ranck, F.M., Jr., J.H. Gainer, J.E. Hanley, and S.L. Nel-
son. 1965. Natural outbreak ofeastem and westem encepha-
litis in pen-raised chukars in Florida. Avian Dis 9:8-20.
53. Samberg, Y., M. lanconescu, and K. Hornstein. 1972.
Epizootiological aspectsofturkey meningoencephalitis. Ret'u
Vet29:103-110.
54. Satriano, S.F., R.E. Luginbuhl, R.C. Wallis, E.L.
Jungherr, and L.H. Williamson. 1958. Investigation of
eastern equine encephalomyelitis. Susceptibility and
transmission studies with virus of pheasant origino Am
J Hyg 67:21-34.
55. Scott, T.W., and J.G. Olsen. 1986. Detection of eastern
equine encephalitis viral antigen in avian blood by enzyme
immunoassay: A laborator; study. Am J Trop Med Hyg
35:611-618.
56. Scott, T. W., J.G. Olscn, T.E. Lcwis, J. W. Carpenter, L. H.
Lorenz, L.A. Lembeck, S.R. Joseph, and B.B. Pagac.1987.
A prospective field evaluation of an enzyme immunoassay:
Detection of eastern equine encephalitis virus in pool s of
Culiseta melanura. J Am Mosq Control Assoc 3:412-417.
57. Shope, R.E., and G.E. Sather. 1979. Arboviruses. In E.H.
Lennette and N.J. Schmidt (eds.). Diagnostic Procedures tar
Viral, Rickettsial, and Chlamydial intections, 5th ed. Ameri-
can Public Health Service, Washington, DC, pp. 767-814.
58. Spalatin, J., L. Karstad, J.R. Anderson, L. Lanerman, and
R.P. Hanson. 1961. Natural and experimental intections in
Wisconsin turkeys Wit\l the virus of eastern encephalitis.
Zoonoses Res 1:29-48.
59. Sussman, O., D. Cohen, J.E. Gerende, and R.E. Kissling.
1958. Equine encephalitis vaccine studies in pheasants under
epizootic and preepizootic conditions. Ann N Y Acad Sci
70:328-340.

60. TenBroeck, C., and M.H. Merrill. 1933.A serologicaldif-
terencebetweeneastemandwesternequineencephalomyeli-
tis virus. Proc Soc Exp Med 31:217-220.
61. Trent, O.W., and J.A. Grant. 1980.A comparisonofNew
World alphavirusesin the westernequineencephalomyelitis
complexby immunochemicalandoligonucleotidefingerprint
techniques.J Gen ViroI47:261-282.
62. Tyzzer,E.E.,and A.W. Sellards.1941.Thepathologyofequine
encephalomyelitis in youngchickens.
Am J Hyg 33:69-81.
63. Tyzzer, E.E., A.W. Sellards, and B.L. Bennett. 1938.nle
ocurrencein natureof equineencephalomyelitisin the ring-
neckedpheasant.Science88:505-506.
64. Wages,O.P., M.O. Ficken, J.S. Guy, T.S. Curnmings, and
S.R. Jennings. 1993.Egg-productiondrop in turkeysassoci-
atedwith alphaviruses:Eastemequineencephalitisvirus and
HighlandsJ Virus. Avian Dis 37:1163-1166.
65. Walder, R., O.M. Suarez,and C.H. Calisher.1984.Arbovirus
studies in the Guajira region of Venezuela:Activities of
eastemequineencephalitisand Venezuelanequineencepha-
INTRODUCCiN
La hepatitis viral del pavo (HVP), es una enfennedad de los
pavos muy contagiosa, pero por lo general subclnica, que
se caracteriza por necrosis heptica multifocal con o sin
necrosis pancretica concomitante. La hepatitis viral del
pavo se describi de manera simultnea en EUA durante
1959, por Mongeau y colaboradores (5) en Ontario, y por
Snoeyenbosy colaboradores (8) en Masachusets;tambin se
ha presentado en Italia (3) y el Reino Unido (4). Se cree que
la enfennedad se encuentraampliamente distribuida en Am-
rica del Norte, pero se desconoce la incidencia y distribucin
reales debido a la naturaleza subclnica frecuente de la
enfennedad y a la falta de pruebasserolgicasde diagnstico.
ETIOLOGA
El agente etiolgico de HVP no se ha caracterizado, aunque
se sugiere una etiologia viral con base en experimentos de
filtracin en los cuales ste ha pasado un filtro de 100 11m
(5, 8, 1O). L~ pruebas de precipitina en gel agar, indicaron
una relacin antignica en un sentido, entre el agente HVP
y el virus de la hepatitis del pato, un picomavirus (11). El
antisuero de conejo en contra de HVP, produjo bandas
confluentes de precipitina tanto con HVP como con el
antigeno del virus de la hepatitis del pato; sin embargo,
el antisuero de conejo preparado contra el virus de la hepa-
titis del pato no reaccion con el antigeno HVP. Estudios
ms recientes han proporcionado mayores evidencias que
seftalan hacia un picomavirus en esta enfermedad. En 1982,
McDonald y colaboradores (4) identificaron agregados de
Otras infeccionesvira/es. 795
litis virusesduring an interepizooticperiodoAm J Trop Med
Hyg 33:699-707.
66. Wallis, R.C., and A.J. Main. 1974.Easternequineencepha-
litis in Connecticut,progressand problems.Mem Conn En-
tomoISoc,pp.117-144.
67. Wallis, R.C., J.J. Howard, A.J. Main, Jr., C. Fra-
zier, and C. Hayes. 1974. With an epizootic of east-
ern equine encephalomyelitisin Connecticut.Mosq News
34:63-65.
68. Westaway, E.G., M.A. Brinton, S.Y. Gaidamovich, M.C.
Horzinek, A. Igarashi, L. Kaarainen, D.K. Lvov, J.S.
Porterfield, P.K. Russell,and D.W. Trent. 1985.Togaviri-
dae.lntervirology24:125-139.
69. Williams, J. E.,O. P. Young, D. M. Watts, and T. J. Reed.
1971.Wild birds as easternequineencephalitisand western
equineencephalitissentinels.J Wildl Dis 7:188-194.
70. Woodring, F.R. 1957. Naturally occurring infection with
equine encephalomyelitisvirus in turkeys. J Am Vet Med
Assoc 130:511-512.
JamesS. Guy
24 nm, que son partculas similares a los picornavirus en el
citoplasma de hepatocitos degenerativosen hgados de pavos
con hepatitis y pancreatitis. Klein y colaboradores (2), ais-
laron durante 1991 a un virus semejante a picornavirus, de
26 a 28 nm de dimetro, con morfologa icosahdrica a partir
de tejidos de hgado y pncreas obtenidos de pavos afecta-
dos con HVP. La hepatitis vira! del pavo se reprodujo de
manera experimental mediante inoculacin con este agente
en pavos jvenes. Mientras que estos estudios sugieren una
eti-ologapor picornavirus para la hepatitis viral del pavo, se
requiere de ms estudios con el fin de clasificar de manera
definitiva al virus.
Resistencia a los agentes qumicos y fsicos
El virus es resistente al ter, cloroformo, fenol y creolina,
pero no a la formalina. Sobreviven en yema, seis horas a
60 C, 14 horas a 56 C y cuatro semanasa37 C. Sobrevive
durante una hora a pH 2, pero no a un pH de 12 (10).
Sistemas de husped de laboratorio
El virus de HVP puede propagarse y someterse a pruebas
en huevos de embrin de pollo, huevos de embrin de pavo
y pavipollos (11). El virus no se ha propagado en cultivos
celulares.
La propagacin del virus se puede lograr mediante
inoculacin en el saco vitelino de huevos embrionados de 5
a 7 das de edad (5, 7, 8). No han tenido xito los intentos
por desarrollar el virus en embriones de pollo utilizando
embriones de mayor edad o al emplear diferentes vas de
inoculacin. Se demostr el virus en huevos embrionados
de pollo a las 66 horas posinoculacin y ttulos virales de la
dosis infectante de embrin a 50% mxima de aproximada-
mente 103.5/ mL a las 90 horas (9). Asimismo. se puede
796 . Enfermedades de las aves
propagar el virus mediante inoculacin al saco vitelino
de huevosembriona~osde pavo hastalos 10 dasde incu-
bacin; sin embargo, se ha demostrado que los huevos
embrionados de pollo resultan ser un sistema de husped
superior, debido posiblemente a la presencia de anticuerpos
maternos en los huevos de pavo (3).
Los pavipollos son susceptibles a la infeccin por las
vas de exposicin intraperitoneal, intravenosa e intra-
muscular. En pavipollos infectados de manera experimental
a veces se desarrollan signos clnicos, pero la infeccin se
puede demostrar a los 5 a 10 das PI, por medio de necropsia
y la deteccin de las lesiones caractersticas (6).
PATOGNESIS y EPIZOOTIOLOGA
La hepatitis viral del pavo slo se ha reconocido en pavos;
los pollos, faisanes, patos, codornices, ratones y conejos
resultaron refractarios a la infeccin (11). La transmisin de
la infeccin se desarrolla con facilidad, tanto por contacto
directo como indirecto. Se cree que las heces de los pavos
infectados son la principal fuente de la transmisin del virus.
ste puede ser aislado de manera consistente a partir de
hgado y heces, y con menor frecuencia de bilis, sangre y
rin de las aves infectadas de manera experimental durante
los primeros 28 das posinfeccin, pero no de ah en adelan-
te. No se pudo detectar al virus en tejidos y heces luego de
los 28 das PI (8,11). Por medio de observaciones de campo
y del aislamiento del virus de un folculo ovrico de una
hembra infectada de manera experimental, se ha sugerido la
transmisin vertical a travs del huevo (7).
En pavipollos, el periodo de incubacin, determinado
por la aparicin de las lesiones, varia entre 2 y 7 das tanto
en pavipollos inoculados por va intraperitoneal, como en
aquellos expuestos a contactos (7, 8).
Signos, morbilidad y mortalidad
La hepatitis viral del pavo por lo general consiste en una
infeccin subclinica. Se cree que la enfermedad se vuelve
aparente como resultado de factores an no definidos
como la infeccin concurrente con otros agentes, estrs
ambiental, o ambos. Los signos clinicos no se encuentran
bien definidos. Pueden observarse grados variables de de-
presin en las parvadas afectadas, pero los casos de campo
se caracterizan con mayor frecuencia por la muerte sbita
de aves aparentemente normales. Se ha sugerido que MPI
es una causa de menor produccin de huevo, fertilidad e
incubabilidad en huevos provenientes de pavos reproducto-
res, pero no se ha determinado de manera concluyente
alguna participacin etiolgica del virus de MPI en estas
situaciones (6).
La morbilidad y la mortalidad varian de manera con-
siderable entre las parvadas afectadas; por lo general
resultan muy bajas, desarrollndose la mortalidad durante
7 a 10 dias (6). No obstante, en algunas parvadas se han pre-
sentado indices de morbilidad de hasta 100% y en una
parvada se inform de una mortalidad de 25% (6). Se cree
que los grados de morbilidad y mortalidad se encuentran
(Captulo31)
influenciados por otros factores como la infeccin concu-
rrente. No se ha informado de mortalidad en pavos mayores
de 6 semanas.
Patologa
Las lesiones macroscpicas atribuibles a MPI, slo 'Sehan
detectado en el hgado y en el pncreas; por lo general ~e
encuentra crecido el hgado. Las lesiones hepticas consis-
ten de reas grises focales, a veces deprimidas, hasta de
.varios milmetros de dimetro (figura 31-6). Es variable la
distribucin de las lesiones; las aves que mueren muestran
por lo comn lesiones muy extensas, que a menudo coales-
cen y que pueden encontrarse ocultas de manera parcial por
congestin vascular y hemorragia focal. Las lesiones pan-
creticas son menos consistentes para observar que las
lesiones hepticas. Por lo general, las lesiones en el pn-
creas son circulares, grises y se pueden extender por todo el
lbulo (figura 31-7).
La vacuolizacin de los hepatocitos se desarrolla de
manera temprana en el curso de la infeccin, con infiltracin
densa por leucocitos mononucleares y proliferacin de los
conductos biliares. Las lesiones progresan hasta necro-
sis focal con reunin de sangre alrededor del toco; las
clulas necrticas se encuentran distribuidas entre los linfo-
citos infiltrantes. Despus, las lesiones comprenden clulas
reticuloendoteliales que con frecuencia fonnan clulas gi-
gantes. La figura 31-8A-D (vase pgina 798), ilustra los
cambios progresivos en el hgado.
Las lesiones pancreticas muestran los mismos cam-
bios histopatolgicos generales que los observados en el
higado. Se aprecia degeneracin celular acinar y necrosis,
junto con infiltracin de macrfagos y linfocitos.
Figura 31-6. Mltiples focos plidos a grises en el higado
de un pavipollo con hepatitis viral del pavo. Las lesiones
varian de uno a varios milmetros, y se distribuyen al azar en
todo el hgado, tienen una forma ms o menos circular, oval
o elptica, a menudo tienen un borde irregular y algunos
tienen una zona central ms oscura ligeramente deprimida.
(Barnes.)

Figura 31-7. Pavipollocon hepatitisviraldel pavomostran-
do notables focos pancreticos. (Barnes.)
Inmunidad
Los aspectos inmunolgicos de MPI han recibido poca
atencin. Tzianabos y Snoeyenbos, no fueron capaces de
detectar anticuerpos neutralizantes en el suero de pavos
recuperadoso pollos, pavos y conejos hiperinmunizados (11).
Sin embargo, se observ inmunidad a la reinfeccin en
pavos infectados de manera previa; le reexposicin de las
aves recuperadas luego de un intervalo de 21 das, result
en lesiones menos frecuentes y extensas que los testigos
infectados (8). La recuperacin a partir de MPI result en
REFERENCIAS
l. Cho, D.R. 1976.An adenovirusfrom a turkey pathogenicfor
both chicks andturkey poults.Avian Ois 20:714-723.
2. Klein, P.N.,A.E. Castro, C.V. Meteyer, D. Reynolds,J. A.
Swartzmann-Andert, G. Cooper,R.P.Chin, and U.L. Shi-
vaprasad. 1991. Experimentaltransmissionof turkey vira!
hepatitis to day-old poults and identification of associ-
atedviral particles resembling picornaviruses.Avian Ois
35:115-125.
3. Mandelli, G.A., A. Rinaldi, and G. Cervio. 1966.Grossand
ultramicroscopic!esionsin hepatopancreatitisin turkeys.Atti
Socltal Sci Vet 20:541-545.
4. McDonald, J.W., C.J. Randa", and M.O. Dagless.1982.
Picorna-likevirus causinghepatitis and pancreatitisin tur-
keys.Vet Rec ! I 1: 323.
Otras infeccionesvira/es. 797
resistenciahaciala reinfeccin,pero no se ha determinado
la duracinde la inmunidad.
DIAGNSTICO
La presencia de lesiones tanto en hgado como en pncreas
de pavos, es muy sugestiva de MPI. Sin embargo, en el
hgado se pueden producir lesiones similares a raz de
infecciones bacterianas, en particular por especies de Sal-
manella y Pasteurella multacida e infecciones originadas
por adenovirus aviares del grupo 1y II (1,13), reovirus (12)
e Histamanas me/eagridis (7).
Puede lograrse el aislamiento del virus utilizando una
variedad de tejidos como hgado, pncreas, bazo, rin o
heces, pero el hgado es la muestra preferida. Los homoge-
neizados de tejido a las suspensiones fecales se inoculan en
huevos embrionados de pollo de 5 a 7 das de edad por la
va del saco vitelino; en casos positivos los embriones
mueren por lo general a los 4 a 11 das PI (8). La mortalidad
embrionaria se retarda si son bajos los ttulos del virus (y en
algunos casos, se requiere de un segundo pasaje). Los
embriones muestran congestin y edema cutneos; los em-
briones en los cuales se retarda la mortalidad, pueden encon-
trarse enanos y tener menos congestin (8). Las lesiones
hepticas que contienen focos necrticos se observan en
ocasiones en los embriones que sobreviven a los 11 das PI.
Los lquidos del embrin no hemaglutinan eritrocitos. Pue-
de obtenerse una caracterizacin adicional de los aislamien-
tos mediante la inoculacin de pavipollos por va del saco
vitelino o intraperitoneal. Los pavipollos deben examinarse
en busca de lesiones a los 5 a 10 das posinfeccin.
TRATAMIENTO
No existe algn tratamientoeficaz. La prevencindel es-
trs y otras infecciones puede ser til para prevenir
que la enfermedadnormalmentesubclnica se desarrolle
en MPI.
5. Mongeau, J.D., R.B. Truscott, A.E. Ferguson, and M.C.
CoRDel!. 1959. Virus hepatitis in turkeys. Avian Dis 3:388-396.
6. Snoeyenbos, G.H. 1991. Turkey viral hepatitis. In B.W.
Calnek, H.J. Barnes, C.W. Beard, W.M. Reid, and H.W.
Yoder, Jr. (eds.). Disease of Poultry, 9th ed. lowa State Uni-
versity Press, Ames, lA, pp. 699-701.
7. Snoeyenbos, G.H., and H.I. Basch. 1960. Further studies of
virus hepatitis in turkeys. Avian Dis 4:477-485.
8. Snoeyenbos, G.H., H.I. Basch, and M. Sevoian. 1959. An
infectious agent producing hepatitis in turkeys. Avian Dis
3:377-388.
9. Tzianabos, T. 1965. Turkey vira! hepatitis. Some clinical,
immunological, and physiochemical properties. PhD disser-
tation. University ofMassachusetts, Amherst, MA.
798 . Enfermedades de las aves (Captulo31)

10. Tzianabos, T., and G.H. Snoeyenbos. 1965. Some phy-
sio chemicalpropertiesof turkey hepatitisvirus. Avian Dis
9:152-156.
11. Tzianabos,T., and G.H. Snoeyenbos.1965.Clinical, immu-
nologicaIand serologicalobservationson turkey virus hepa-
titis. Avian Dis 9:578-591.
INTRODUCCiN
La infeccin por parvovirus del ganso, conocida por diver-
sos nombres, tales como enfermedad de Derzsy, influenza
del ganso, peste del ganso o del gansito, hepatitis del ganso,
enteritis del ganso, miocarditis infecciosa y hepatonefritis
asctica, es una enfermedad sumamente contagiosa que
afecta a los gansos jvenes y a los patos almizcleros (Cai-
rina moschata). Los diversos nombres dados al padecimien-
to reflejan las mltiples caractersticas patolgicas de la
enfermedad. Dependiendo de la edad de los gansitos afec-
tados, la enfermedad se puede desarrollar de manera ya
sea aguda, subaguda o crnica (6, 51, 56). La manifestacin
aguda de la enfermedad puede originar un 100% de morta-
lidad en gansitos menores de 10 das de edad. Aparte de los
gansos y de los patos almizcleros, no se ha informado de la
enfermedad en otras especies aviares ni en mamferos,
incluyendo al ser humano.
HISTORIA
En 1981, Fang y Wang (16) hicieron la primera descripcin
detallada de una enfermedad grave de los gansitos, que se
present en China en 1956 y ms adelante se encontr que
haba sido ocasionada por parvovirus, la cual fue confirma-
Figura 31-8. Lesiones microscpicas de la hepatitis viral del
pavo (Barnes.) A. Las lesiones iniciales consisten en mlti-
ples focos de degeneracin vacuolar y necrosis coagulativa.
La respuesta celular consiste principalmente en linfocitos y
macrfagos; en ocasiones hay heterfilos, pero no son nu-
merosos. Las lesiones pancreticas son similares. En el
hgado, por lo general hay hiperplasia bilar, pero el grado es
muy variable entre las aves infectadas. B. Conforme madu-
ran las lesiones, avanzan a lo largo de los sinusoides creando
a menudo islas de tejido heptico, originando un borde
irregular. C. Con frecuencia, las clulas hepticas dentro o
adyacentes a las lesiones, se fusionan para formar clulas
sincitiales. D. Cambios nucleares como los observados aqu
en los hepatocitos adyacentes a la lesin, tienen una apa-
riencia que sugiere cuerpos de inclusin Actualmente no se
sabe su naturaleza, sin embargo, no se piensa que sean de
origen viral.
Otras ir(ecciones vira/es 799
12. Van der "eide, L. Kalbac, M. Rrust'olon and M.G.
Lawson. 1980.Pathogenicityfor chickensof a reovirus so-
latedtrom turkeys.Avian Ois 24:989-997.
13. Wilcock, R.P.,and ".L. Thacker. 1976. Focal hepaticne-
crosis in turkeys with hemorrhagic enteritis. Avian Os
20:205-208.
R.E. Gough
da ms adelante por Zheng y colaboradores (67). Durante
el decenio de 1960 se inform de una enfermedad similar en
mltiples pases europeos, incluyendo Polonia (62), Ale-
mania (40), Hungra (37), Bulgaria (1), Holanda (61), Fran-
cia, la antigua URSS y Checoslovaquia (10). Inicialmente,
muchos autoresse refirieron a la enfermedadcomo influenza
del ganso, lo cual provoc cierta confusin ya que original-
mentese le habadado estenombre,a una enfermedadde
los gansos que se pensabaque se originaban por una bacteria
hemofilica (10). Para distinguir a estas dos enfermedades,
se sugiri que la enfermedad nueva se conociera como la
llamada influenza del ganso (12). Durante los aos si-
guientes se inform de la enfermedad a partir de todas las
principales granjas importantes de gansos y patos almizcle-
ros de los pases de Europa y al padecimiento se le dio
diversos nombres.
Aunque se haban implicado varios virus, no fue sino
hasta 1971 cuando Schettler (58) confirm que la enferme-
dad era ocasionadapor un parvovirus. En 1978, se recomend
que la enfermedad se denominara parvovirus del ganso (11).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiN
Se ha informado parvovirus del ganso en todos los princi-
pales pases con granjas de gansos, incluyendo la antigua
URSS e Israel. Adems, se conoce la enfermedad en varias
de las regiones autnomas de la Repblica Popular de
China, Taiwn y Vietnam. Asimismo, se ha informado
acerca de una enfermedad con caractersticas clnicas y
posmortem similares en Canad (53), aunque no se aislaron
parvovirus. En pases como Francia y Alemania donde
los patos almizcleros se cran de manera intensiva, dicha
enfermedad es un problema grave.
TIOLOGA
Durante los ltimos 20 aos se han sugerido varias etiolo-
gas para la enfermedad, algunos informes tempranos la
atribuyeron a reovirus (8, 13, 40). Se sugiri que los adeno-
virus eran los agentes etiolgicos, puesto que se aislaban o
800 . Enfermedades de las aves
detectaban con frecuencia en los brotes de la enfennedad en
gansitos (7, 27, 52). No obstante, en estudios posteriores
ms detallados se ha confinnado que el agente etiolgico
es un parvovirus (6, 9, 21, 35, 38, 58).
Clasificacin
El virus es un miembro de la familia Parvoviridae. No se
han demostrado relaciones antignicas con otros parvovirus
de mamiferos o de pollo (33, 48).
Morfologa
Los viriones intactosno tienenenvolturay presentanforma
hexagonal(figura 31-9) con un estimadode 32 caps6me-
ros y un dimetro de 20 a 22 nm (9, 21, 35, 58). La
densidaddel virus en cloruro de celsio es de alrededorde
1.38g/mL (30).
Composicin quimica
Los parvovirus de ganso, como sus contrapartesen los
mamferos,tienen un genomade DNA de tira sencilla(35,
58) de casi 5600 bases (42). Le Gall-Recule y Jestin
(42), utilizando un aislamientode pato almizclero,identifi-
caron tres principalesprotenasde 91, 78 Y 58 kD Y una
cuartaprotenamsligera de 51 kD. A diferenciade varios
parvovirus de mamferos,con el parvovirus de gansose
ha demostradoactividad de hemaglutinaci6ncon el uso
de una diversidad de eritrocitos en condicionesdiferen-
tes (58).
Figura 31-9. Micrografias electrnicas de parvovirus purificado de ganso. A. Viriones purificados. B. Viriones en las heces
de un gansito de 10 das de edad infectado naturalmente, que muestran partculas intactas y huecas (flecha)
(Captulo31,
Replicacin viral
La replicaci6n del parvovirus de ganso no se ha investigado
con detalle, aunque algunos estudios in vitro de Kisary y
Derzsy (35) han mostrado que la replicaci6n viral se efecta
en el ncleo; los estudios de Bergmann (2), por medio de ME,
han demostrado la presenciade grandesagregadosde parvo-
virus en los ncleos de clulas de corazones y bolsas de
gansitos infectados. Al igual que otros parvovirus que tienen
la capacidad de replicarse en presencia de un virus auxiliar,
el parvovirus de ganso depende de clulas que sintetizan
DNA de manera activa para su ciclo de replicaci6n (32).
Resistencia a agentes qumicos y fsicos
El parvovirus de ganso es sumamente resistente a la inacti-
vacin qumica y fisica. Gough y colaboradores (21) infor-
maron que no se perdieron ttulos cuando el virus fue
calentado a 65 C durante 30 minutos. Estos investigadores
tambin descubrieron que el virus era estable al pH 3.0
durante una hora a 37 C. Schettler (58) efectu pruebas en
un aislamiento contra una diversidad de sustancias qumicas
en distintas condiciones y no detect prdida significativa
de actividad.
Clasificacin de cepas
Los resultados de los estudios tempranos con el empleo de
neutralizacin cruzada y pruebas de proteccin de gansitos
sugirieron que existanvarias cepasserolgicamentediferentes
del virus (14). Sin embargo, al momento en que se hicieron

esos estudios no se haba confirmado la etiologa de la
enfermedad; estudios posteriores mostraron que varias de
las cepas de virus utilizadas se encontrabancontaminadascon
reovirus (15). En estudios subsecuentesse observ que todos
los parvovirus de ganso probados estn de manera estrecha
relacionados antignicamente(18,22,29). Estudios recientes
con aislamientos de pato almizclero, utilizando neutralizacin
cruzaday anlisis de restriccin de endonucleasa,han identi-
ficado importantes diferencias entre los aislamientos de parvo-
virus de pato almizclero y de ganso (26, 66).
Sistemas de husped de laboratorio
El parvo virus de ganso slo se ha aislado en huevos de ganso
o de pato almizclero embrionados, o en cultivos celulares
primarios preparados de los embriones.
. PATOGNESISy EPIZOOTIOLOGA
Huspedes naturales y experimentales
Los gansos y los patos almizcleros son las nicas especies
en las cuales se ha observado la enfermedad clnica natural.
Todas las razas de gansos domsticos son susceptibles y se
ha informado que la enfermedad se desarrolla en los gansos
de Canad (Branta canadensis) y en los gansos de nieve
(Chen hpoborea atlantica) despus de infeccin accidental
(57). Otras razas de aves y patos domsticos parecen refrac-
tarias a la infeccin experimental (21, 25).
Edad de los huspedes afectados comnmente
La enfermedad depende estrictamente de la edad; por tanto,
puede originar una mortalidad de 100% en gansitos menores
de una semana de edad, con prdidas insignificantes en las
aves de 4 a 5 semanas. No obstante, aunque los gansos de
mayor edad no muestran signos clnicos de infeccin, res-
ponden inmunitariamente (12,18,31). Hallazgos similares
se aplican a la enfermedad en patos almizcleros (25,39,69).
Transmisin, portadores y vectores
Las aves infectadas excretan grandes cantidades de virus en
sus heces ocasionando una diseminacin rpida de la infec-
cin por contacto directo e indirecto. I,os brotes ms graves
se desarrollan en gansitos susceptibles despus de la trans-
misin vertical del virus. En los gansos de mayor edad que
se infectan subclinicamente, se puede establecer una infec-
cin latente. Estas aves actan luego como portadoras de la
enfermedad y, transmiten el virus a travs de sus huevos a
gansitos susceptibles en la incubadora (10,34). No se han
identificado vectores biolgicos.
Periodo de incubacin, signos,
morbilidad y mortalidad
En los gansitos susceptibles, el periodo de incubacin de-
pende de la edad. La infeccin experimental de gansitosde un
da de edad origina la presentacin de signos clnicos de 3 a
5 das despus.En las avesde 2 a 3 semanasde edad,el periodo
de incubacin puede variar entre 5 y 10 das (34 y 56).
Otras infeccionesvira/es. 80J
Los signos clnicos, la morbilidad y la mortalidad en
gansitos susceptibles tambin varan de acuerdo con la edad
de las aves. En los gansitos menores de l semana de edad, el
curso de la enfermedad puede ser muy rpido, con anorexia,
postracin y muerte dentro de un plazo de 2 a 5 das. En las
aves de ms edad o en aquellas con concentraciones varia-
bles de anticuerpos matemos, la enfermedad sigue un curso
ms prolongado con la presentacin de signos clnicos
caractersticos. Inicialmente, las aves afectadas exhiben
anorexia, polidipsia y debildad con renuencia a moverse.
Hay descarga nasal y ocular en muchas aves con sacudi-
mientos de la cabeza vinculados. Las glndulas uropigiales
y los prpados a menudo estn rojos e hinchados, y en
muchas aves es evidente una diarrea blanca profusa. El
examen de las aves en esta etapa puede mostrar una seudo-
membrana fibrinosa cubriendo la lengua y la cavidad bucal.
Los gansitos que sobreviven a la fase aguda pueden desa-
rrollar una enfermedad ms prolongada, caracterizada por
un retardo intenso del crecimiento, prdida de plumaje
alrededor de la espalda y el cuello, y enrojecimiento muy
notable de la piel expuesta. Puede haber una acumulacin
de lquido asctico en el abdomen, que hace que los gansitos
se pongan erectos en una posicin como de pingno.
La mortalidad alcanza a veces 100% en gansitos in-
fectados en las incubadoras. En los de 2 a 3 semanas de
edad, la mortalidad puede ser menor a 10%, aunque la
morbilidad puede ser muy elevada. Los factores compllcan-
tes del tipo del tratamiento deficiente y las infecciones
bacteranas micticas o viTalessecundaraspueden influir en
los valores finales de mortalidad (34, 39). Los gansitos
mayores de 4 semanaspocas veces manifiestan signos cl-
nicos, aunquese ha descrito una forma tarda de la enferme-
dad en gansos de 1 a 3 meses de edad (6). Los gansos de
todas las edades responden de manera inmunitaria a la
infeccin por parvovirus de ganso, sin mostrar necesaria-
mente signos clnicos (31).
Lesiones macroscpicas
En los casos agudos con un curso clnico breve, las lesiones
se encuentran por lo comn, en el corazn, el cual tiene un
miocardio plido redondeado caractersticamente en el vr-
tice (figura 31-10). El hgado, bazo y pncreas pueden estar
hinchados y congestionados (10). Tambin puede haber una
diversidad de otras lesiones macroscpicas en los casos con
un curso clnico ms prolongado. Es tpico que exista per-
hepatitis y percarditis serofibrinosa con grandes volmenes
de lquido de color paj izo en la cavidad abdominal. Adems
puede haber edema pulmonar, distrofia heptica y enteritis
catarral. Con menor frecuencia, tambin se pueden observar
hemorragias en los msculos de los muslos y pectorales. Es
probable la presencia de lesiones diftricas y ulcerosas en
la boca, faringe y esfago, dependiendo de la presencia de
invasores secundarios.
Histopatologa
Los estudios histopatolgicos detallados acerca de la
infeccin por parvovirus de gansoefectuadospor mlti-
ples investigadores,han aportadoresultadossimilares (5,
47.49.50). Las principaleslesionesQuese han informado
802 . Enfermedades de las aves
Figura 31-10. Aspecto posmorlem de un gansito de 12 das
de edad infectadocon parvovirusde ganso, que muestra
hidropericardioy asctis.El higado est recubiertopor una
membranafibrinosa
fueron notables alteraciones degenerativas en clulas mio-
crdicas relacionadas con prdida de estriacin, infiltracin
grasa y la presencia de inclusiones intranucleares Cowdrey
tipo A repartidas de manera irregular. Tambin se hallaron
alteraciones histolgicas similares en las clulas intestinales
y musculares lisas. En el hgado, las lesiones predominantes
fueron degeneracin de hepatocitos con vacuolizacin e
infiltracin grasa (figura 31-11). A veces se observaron
pequefios cuerpos eosinfilos, parecidos a los de inclusin,
en el citoplasma de los hepatocitos vacuolados. Las alte-
raciones en el pncreas consistieron en clulas acinosas
necrticas retradas con infiltracin grasa. De manera oca-
sional se observan algunos procesos linfoblsticos en el
bazo, bolsa de Fabricio y timo, junto con vacuolacin de los
riones de grado muy manifiesto.
Inmunidad
Los gansos reproductores que se han infectado de manera
natural con parvovirus, ya sea como gansitos o adultos,
transfieren hacia su progenie los anticuerpos matemos a
travs de la yema de huevo (13, 19,25). Estos anticuerpos
adquiridos de manera pasiva pueden persistir en una canti-
dad relativamente elevada hasta las dos semanas de edad
(31). La respuesta humoral primaria de los gansos a la
infeccin por parvo virus, se caracteriza por la produccin
inicial de inmunoglobulinas tipo IgM y luego IgG (31). Con
el empleo de pruebas de neutralizacin de virus (NV) y de
(Captulo31)
Figura 31-11. Cortede hgadode un gansitode 10 das de
edad infectado con parvovirus de ganso, que muestra vacuo-
lacin y degeneracin generalizada de hepatocitos.
precipitina en agar gel para medir anticuerpos contra par-
vovirus en el suero de gansos que han sobrevivido a la
enfermedad, se detectaron concentraciones elevadas y per-
sistentes de anticuerpos por hasta 80 meses depus de la
infeccin. La progenie de estos gansos tambin result muy
resistente al desafio experimental hasta las cuatro semanas
de edad (19). Los resultados de los estudios de Kisary (31),
sugirieron que los gansitos no son totalmente inmunocom-
petentes sino hasta los 20 dias de edad.
. DIAGNSTICO
Aislamiento e identificacin del agente causal
El parvo virus del ganso se puede aislar de una diversidad
de muestras posmortem apropiadas, despus de la inocu-
lacin de huevos embrionados de ganso o de pato almizclero
de lOa 15 das de edad a travs de la cavidad alantoidea. La
mortalidad del embrin se produce 5 a 10 das despus de
la inoculacin con hemorragias e hgados de color ocre.
Adems, el virus puede ser aislado en cultivos celulares
primarios de embriones de ganso o de pato almizclero. El
aislamiento viral se facilita mediante la inoculacin de los
cultivos antesde que alcancen confluencia (35). El virus ori-
gina un efecto citoptico bien definido de 3 a 5 das despus
de la infeccin. En los preparados con hematoxilina-eosina,
a menudo hay inclusiones intranucleares Cowdry tipo A y
formacin de sincitios (35, 59). La presencia del virus
se puede confirmar a travs de la ME de cultivos celulares
infectados o por medio de neutralizacin con antisuero
contra parvo virus especfico de ganso. La inmunofluores-
cencia tambin se ha utilizado para detectar la presencia de

antgeno tanto en embriones de ganso (63) como en cultivos
de clulas infectadas (58). Se han desarrollado otros m-
todos para detectar parvovirus de ganso, incluyendo la tc-
nicade inmunoperoxidasa(54) y la pruebade hemaglutinacin
inversa indirecta (64).
Se ha descrito una tcnica de difusin en agar gel con
el uso de suero hiperinmunitario de conejo contra parvovi-
rus de ganso, para precipitar parvovirus en el lquido alan-
toideo de embriones de ganso infectados (3). Asimismo, se
han detectado agregados de viriones de parvovirus de ganso
con ME de cortes ultradelgados de corazn y bolsa de
Fabricio de gansitos infectados (2), y en extractos concen-
trados d'eheces de gansitos que muestran signos clnicos de
parvovirus de ganso (17). Recientemente, se ha descrito una
sonda DNA marcada con digoxigenina para la deteccin de
parvovirus del pato almizclero (43).
Serologa
La continuacin de la infeccin por parvovirus de ganso se
puede lograr por medios serolgicos. El mtodo empleado
con mayor frecuencia es la prueba de NV en huevos embrio-
nados de ganso o de pato almizclero, o en cultivos celulares
primarios para detectar la presencia de anticuerpos neutra-
lizantes del virus de ganso. Adems se ha desarrollado una
prueba de NV para utilizarse en los huevos de pato de Pekn
o Khaki Campbell, con el empleo de parvovirus de ganso
adaptadoa embrin de pato (20). Aunque es menos sensible
que la prueba de NV, la prueba de difusin en agar gel es un
mtodo valioso para efectuar con rapidez pruebas en gran-
des cantidades de suero para detectar la presencia de anti-
cuerpos contra parvovirus de ganso (18, 45). Otras tcnicas
serolgicas que se han desarrollado comprenden la prueba
de inhibicin de la espennaglutinacin (46), ELlSA (24, 26,
41) v prueba en placa (60). .
Diagnstico diferencial
Aparte de la enteritispor herpesvirus del pato,no hay
otras infecciones virales conocidasque provoquen alta
mortalidaden gansoso patosalmizclerosjvenes.Sin em-
bargo,puedenocasionarseresultadosconfusoscuandose
aislanvirus distintos al parvovirus,en particularreovirusy
adenovirus.En estoscasos,puedenser necesariaspruebas
serolgicascon el propsitode confirmar el diagnstico.
TRATAMIENTO, PREVENCiN
Y CONTROL
No existe algn tratamiento especfico para la infeccin por
parvovirus de ganso. Se ha empleado teraputica antibitica
REFERENCIAS
l. Angelacev.A. 1966. Exudativesepticaemiaoi gooseinflu-
enza.Vet Sb Sofia 63:912.
2. Bergmann. V. 1987. Pathologyand electronmicroscopical
Otras infecciones vira/es 803
para reducir prdidas por infecciones bacterianas o micti-
cas secundarias (12).
Como muchos brotes de parvovirus de ganso se atri-
buyen de manera directa a la transmisin de enfermedad por
medio de gansitos infectados congnitamente durante la
incubacin, debe desalentarse la prctica de incubar y criar
huevos que se han originado de distintas parvadas de crian-
za. Slo pueden incubarse juntos los huevos de parvadas
conocidas como libres de parvovirus y siempre debe con-
servarse una buena higiene en las nacedoras.
En las granjas en donde hubo brotes de la enferme-
dad, tambin debe desalentarse la prctica de crianza a
partir de gansos sobrevivientes a la enfermedad como gan-
sitos, ya que estas aves son portadoras potenciales del virus.
Se debe someter a pruebas serolgicas a todos los gansos
en contacto, ya sea gansitos o adultos, con el propsito de
identificar cules han sido infectados de manera horizontal.
Los que reaccionan de modo positivo se deben eliminar de la
parvada,ya que dichas aves pueden convertirse en portadoras
del virus.
Como esta enfermedad est limitada a gansos
jvenes y patitos almizcleros, se han desarrollado medi-
das para proporcionar inmunidad adecuada durante las
primeras 4 a 5 semanas de vida. Algunos de los brotes ini-
ciales de parvovirus de ganso que se desarrollaron en
China en 1962 se controlaron con el uso de suero hipe-
rinmunitario en gansitos recin nacidos (16). La teraputica
con suero se emple ampliamente cuando la enfermedad
se present despus en Europa con la utilizacin de suero
o producido en gansos hiperinmunizados (10, 23, 25, 55).
Sin embargo, se encontr que la inmunizacin pasiva
resultaba costosa y ,tomaba mucho tiempo, en particular
debido a que a menudo se requeran dos dosis de suero para
lograr una inmunidad conveniente (36). Tambin se ha
informado de inmunizacin activa de gansos y patos
almizcleros reproductores con virus virulento (25). Por
los resultados, se observ que se transfera buena protec-
cin contra parvovirus de ganso a la progenie a travs de
la yema de huevo.
Una de las primeras vacunas contra la enfermedad se
desarroll en China, y durante 1962 a 1979 se vacunaron
cerca de 4000000 de gansas (16). El virus se atenu
despusde mltiples pasesen huevos embrionados de ganso
y se registr una buena proteccin al desafio en los gansitos.
Se han desarrollado otras vacunas mediante atenuacin del
virus en cultivos de clulas de embrin de ganso o de pato
almizclero para usarse en gansos reproductores y en gan-
sitos (28, 36, 44, 65, 68). Asimismo, se ha visto que las
vacunas de parvovirus de ganso adaptadas para embrin de
pato inducen una buena respuesta inmunitaria en gansitos
y gansos reproductores (4, 20).
En las parvadas de gansos en las cuales no se han
diagnosticado parvovirus se han utilizado vacunas inactiva-
das (34, 51)..
detection of virus in the tissues of goslings with Der-
zsy's disease(parvovirus infection). Arch Exp Ve! Med
41:212-221.
804 . Enfermedades de las aves
3. Bondarenko, A.F. 1982. Improved diagnosis of parvoviral
enteritisin geese.(Immunodiffusion test). VetMoscow 11:68-69.
4. Chen, B.L., B.H. Ye, and J.H. Li. 1985. Duck embryo
adapted vaccine for gosling plague. Acta Vet Zootech Sin
16:269-275.
5. Coudert, M., M. Fedida, G. Dannacher, M. Peillon, R.
Labatut, and P. Ferlin.1972. ViTal disease ofgosling. Recl
Med Vet 148:455-472.
6. Coudert, M., M. Fedida, G. Dannacher, and M. Peillon.
1974. Parvovirus disease of goslings. Late formo Recl Med
Vet 150:899-906.
7. Csontos, L. 1967 .Isolation of an adenovirus from geese.Acta
VetHung 17:217-219.
8. Dannacher, G., M. Coudert, M. Fedida, M. Peillon, and X.
Fouillet. 1972. Etiology of the virus disease of geese. Recl
Med Vet 148:1333-1349.
9. Dannacher, G., X. Fouillet, M. Coudert, M. Fedida, and
M. Peillon. 1974. Etiology ofthe virus disease of geese: The
beta virus. Recl Med Vet 150:49-58.
10. Derzsy, D. 1967. A viTal disease of goslings. Acta Vet Hung
17:443-448.
11. Derzsy, D. 1978. A viTal disease of goslings. In H. Rohrer
(ed.). Handbuch der Virusinfektionen bei Tieren VI/2. VEB
Gustav Fischer Verlag, pp. 919-949.
12. Derzsy, D., and J. Meszaros. 1969. Epidemiological prob-
lems of the so-called goose influenza and the possibilities of
protection. Magy Allatorv Lapja 10: 1-1.1.
13. Derzsy, D., l. Szep, and F. Szoke. 1966.lnvestigation on the
etiology of the so-called goose influenza. Magy Allatorv
Lapja 21 :388-389.
14. Derzsy, D., C. Dren, M. Szedo, J. Surjan, B. Toth, and E.
IrQ. 1970. A viTal disease ofgoslings.III.lsolation, properties
and antigenic pattems of the virus strains. Acta Vet Hung
20:419-428.
15. Derzsy, D., J. Kisary, L.M. Kontrimavichus, and G.A.
Nadtochey. 1975. Presence of reoviruses in certain goose
embryo isolates from outbreaks of viTal gosling disease and
in chicken embryos. Acta Vet Hung 25:383-391.
16. Fang, D. Y., and Y.K. Wang. 1981. Studies on the etiology
and specific control of goose parvovirus infection. Sci Agric
Sin4:1-8.
17. Gough, R.E. 1982. Unpublished data.
18. Gough, R.E. 1984. Application ofthe agar gel precipitin and
virus neutralisation tests to the serological study of goose
parvovirus. Avian PathoI13:501-509.
19. Gough, R.E. 1987. Persistence of parvovirus antibody in
geese that have survived Derzsy's disease. Avian Pathol
16:327-330.
20. Gough, R.E., and D. Spackman. 1982. Studies with a duck
embryo adapted goose parvovirus. Avian Patholll:503-510.
21. Gough, R.E., D. Spackman, and M.S. Collins. 1981.lsola-
tion and characterisation of a parvovirus frorn goslings. Vet
Rec 108:399-400.
22. Hanh, N. V. 1974. A disease of goslings in Vietnam. Magy
Allatorv Lapja 29:262-265.
23. Hansen, H.C. 1980. Derzsy's disease (parvovirus infection)
in geese. Dansk Vet 63:191-194.
24. Have, P., and H.C. Hansen. 1981. Detection of goose par-
vovirus antibodies by microneutralisation and enzyrnelinked
immunosorbent assay. Proc 7th World Vet Poult Assoc, Oslo,
Norway, p. 60.
25. Hoekstra, J., T. Smit, and C. van Brakel. 1973. Observa-
tions on the host range and control of goose virus hepatitis.
Avian PathoI2:169-178.
26. Jestin, V., M. Le Oras, M. Cherbonnel, G. Le Gall-Recule,
and G. Bennejean. 1991. Demonstration ofvery pathogenic
parvoviruses (Derzsy disease virus) in Muscovy duck farms.
R",,1 M"d Ve! 11i7.R49.R57
(Captulo31)
27. Kaleta, E.F. 1969.Celo-virustrom goslings.Dtsch Tierarztl
Wochenschr76:427-428.
28. Kaleta, E.F. 1985. Immunisation of geeseand Muscovy
ducksagainstparvovirushepatitis(Derzsy'sdisease).Report
of a field trial with the attenuated]ive vaccine "Palmivax."
DtschTierarztlWochenschr92:303-305.
29. Kisary, J. 1974.Cross-neutralisationtests on parvoviruses
isolatedfrom goslings.Avian Pathol3:293-296.
30. Kisary, J. 1976.Buoyantdensityof gooseparvovirusstrain
B. Acta Microbiol Hung 23:205-207.
31. Kisary,J.1977.lmmunologica] aspectsofDerzy's diseasein
goslings.Avian Pathol6:327-334.
32. Kisary, J. 1979.lnteractionin replicationbetweenthe goose
parvovirusstrain B andduck plagueherpesvirus.Arch Viro!
59:81-88.
33. Kisary,J.1985.lndirectimmunofluorescenceasadiagnostic
tool for parvovirusinfectionofbroiler chickens.Avian Pathol
]4:269-273.
34. Kisary,J.1986. Diagnosisandcontrolofparvovirus infection
of geese (Derzsy's disease).In J.B. McFerran and M.S.
McNulty (eds.).AcuteVirus InfectionsofPoultry. Martinus
Nijhoff, Dordrecht,Netherlands,pp. 239-242.
35. Kisary, J., and D. Derzsy. 1974.A vira! diseaseof goslings.
IV Characterizationof the causal agent in tissue cu]ture
systems.Acta Vet Hung 24:287-292.
36. Kisary, J., D. Derzsy, and J. Meszaros.1978.Attenuation
ofthe gooseparvovirusstrain B. Laboratoryand field trials
of the attenuatedmutant for vaccination against Derzsy's
disease.Avian Pathol7:397-406.
37. Kis-Csatari, M. 1965. An outbreakofexudative septicae-
mia (goose influenza) in goslings. Magy AlIatorv Lapja
20:148-151.
38. Kontrimavichus, L.M.1975. Comparisonofstrains ofvirus
isolatedfrom goslingswith enteritis.Tr Vses Inst Eksp Vet
43:212-224.
39. Kontrimavichus, L.M., V.F. Makogon, and V.V. Navrot-
skii. 1980. Epidemio]ogica],clinical and pathologicaltea-
turesof gooseviral enteritis.Vet Moscow 7:34-35.
40. Krauss, H. 1965. Eine Verlustreiche aufzuchtkrankheit
bei gansekuken. Berl Munch Tieraerztl Wochenschr
78:372-375.
41. Kwang, M.J., H.J. Tsai,Y.S. Lu,A.C. Y. Fei, Y.L. Lee, D.F.
Lin, and C. Lee. 1987.Detectionofantibodiesagainstgoose
parvovirus by an enzyme-linked immunosorbent assay
(EUSA). J Chin SocVet Sci 13:17-23.
42. Le Gall-Recule, G., and V. Jestin. 1994.Biochemicaland
genomiccharacterisation ofMuscovy duck parvovirus.Arch
Virology 139:121-131.
43. Le Gall-Recule, G., and V. Jestin. 1994.A digoxigenin-la-
belled DNA probe for the detectionof Muscovy duck par-
vovirus.ln M.S. McNulty andJ.B. McFerran(eds.).New and
EvolvingVirus DiseasesofPoultry. CommissionofEuropean
Communities,Brussels,Belgium,pp. 157-166.
44. Lu, Y.S., Y.L. Lee, D.F. Lin, H.J. Tsai, C. Lee, and T.H.
Fuh. 1985. Control of parvoviral enteritis in goslings in
Taiwan: The development and field application of im-
mUDeserum and an attenuatedvaccine.Taiwan J Vet Med
46:43-50.
45. Malkinson, M. 1974.Application ofthe gel diffusion testto
thestudyofthe serologicalresponseto goslinghepatitisvirus.
ProcGooseDis Symp,Doom,Netherlands,pp. 47-51.
46. Malkinson, M., B.A. Peleg,R. Nily, and E. Kalmar. 1974.
Theassayof goslinghepatitisvirus andantibodyby spermag-
glutination and spermagglutination-inhibition.11.Spermag-
glutination-inhibition.Avian PathoI3:201-209.
47. Mandelli, G., A. Valire, A. Rinaldi, and E. Lodetti. 1971.
Histologicalandultramicroscopicalfindings in aviral disease
ofgoslings. Folia VetLat 1: 121-170.

48. Mengeling, W.L., P.S.Paul, T.O. Dunn, and J.F. Ridpath.
1986. Antigenic relationships among autonomous par-
voviruses.J Gen Virol 67:2839-2844.
49. Nadtochei, G.A., and E.V. Petelina. 1985. Ultrastructural
changesin fue liver andsmall intestineof geeseinfectedwith
parvovirus.Tr V sesInst EkspVet 62:103-I 12.
50. Nagy, Z., and D. Derzsy. 1968.A viraI diseaseof gos]ings.
11Microscopiclesions.Acta Vet Hung 18:3-18.
5]. Nougayrede,P.1980.Virus diseasesofPalmipedsordomes-
tic Anatidae.Recl Med Vet 156:471-477.
52. Peter, W. 1985. Parvovirusinfection in geese.Mh Vet Med
40:636-639.
53. Riddell, C. 1984. ViraI hepatitis in domesticgeesein Sas-
katchewan.Avian Dis 28:774-782.
54. Roszkowski, J., P. Gazdzinski, W. Kozaczynski, and M.
Dartoszcze. 1982. Application of fue immunoperoxidase
techniquefor fue detectionofDerzsy's diseasevirus antigen
in cell culturesand goslings.Avian Patholll:571-578.
55. Samberg, Y. R. Dock, and Z. Perlstein. 1972.A new infec-
tious diseaseof goslingsin Israel.Ret'uVet 29:29-33.
56. Schettler, C.H. 1971.Virus hepatitisof geese.11.Host range
ofgoose hepatitisvirus. Avian Dis 15:809-823.
57. Schettler, C.H. 1971. Goosevirus hepatitisin fue Canada
gooseand Snowgoose.J Wildl Dis 7:147-148.
58. Schettler,C.H. 1973.Virus hepatitisof geese.111.Properties
ofthe causalagent.Avian PathoI2:179-193.
59. Suvorov, A.V. 1982.Cytopathicchangesproducedin goose
fibroblast culturesby gooseparvovirus.Bull VsesInst Eksp
Vet48:16-18.
Otras infeccionesvira/es. 805
60. Takehara, K., K. Hyakutake, T. Imamura, K. Mutoh, and
M. Yoshimura. 1994. Isolation, identification and plaque
titration ofparvovirus from Muscovy ducks in Japan. Avian
Dis 38:810-815.
61. van Cleef, S.A.M., and J. T. Miltenburg. 1966. A serious
virus disease with an acute course and high mortality in
goslings. Tijdschr Diergeneeskd 91:372-382.
62. Wachnik, Z., and J. Novaki 1962. Wirosowe zapaleine
watroby u gesiat. Med Weter 18:344-347.
63. Winteroll, G. 1974. Fluorescent antibody studies on goose
hepatitis. Proc Goose Dis Symp, Doom Netherlands, pp. 65-67.
64. Xu, W. Y., and Y.S. Chou. 1981. Preliminary report on fue
reverse indirect hemagglutination test for goose hepatitis vi-
rus. Acta VetZootech Sin 12:23-26.
65. Yadin, H., O.J. Roozelaar, and J. Hoekstra.1977. Vaccines
against vira! hepatitis in geese. Tijdschr Diergeneeskd
102:318-325.
66. Zadori, A., J. Erdei, J. Nagy, and J. Kisary. 1994. Charac-
teristics of the genome of goose parvovirus. Avian Pathol
23:359-364.
67. Zheng, Y.M., J.R. Li, and Y.S. Zhou. 1985. Determination
ofthe nucleic acid type of goose plague virus. J Jiangsu Agric
ColI 6:7-10.
68. Zhou, Y.S., H.F. Tian, J. Y. Guo, and O. Y. Fang. 1984.
Satety and potency tests of gosling plague vaccine in newly
hatched goslings. Chin J Vet Med 10:2-4.
69. Ziedler, van K., W. Peter, and E. Sobanski. 1984. Studies
into fue pathogen of entero-hepatitis of Muscovy ducks. Mh
Vet Med 19'174-177
 INTRODUCCiN
Los parsitos externos de las aves domsticas son artrpo-
dos, que viven sobre la piel o en la piel y las plumas; se
incluyen unos cuantos parsitos de rganos inte:nos.Tam-
bin son importantes los insectos que se desarrollan en
los excrementos de las aves, los cadveres y los desechos
orgnicos hmedos, que as ocasionan problemas de sani-
dad y de salud pblica. Hay muchas especies de parsitos
de aves huspedes y otros artrpodos relacionados con la
produccin avcola; este captulo se centra en aqullos de
los pollos, pavos, patos, gansos y pichones domestica-
dos de Norteamrica. Los textos de referencia acerca de
estos parsitos son los de Georgi (24), Soulsby (43), Wi-
lliams y colaboradores (49), Lancaster y Meisch (35) y
Kettle (32).
El problema de los parsitos externos se ha modificado
por completo con la evolucin de la industria avcola hacia
las unidades de produccin confinadas de alta densidad.
Plagas que antes eran comunes en parvadas de aves doms-
ticas, ahora se observan con menor frecuencia en las insta-
laciones modernas de produccin avcola y algunas de las
plagas antes menores, se han convertido en problemas de
orden mayor. Tanto las plagas como los piojos dependen
de la transmisin de ave a ave. Los problemas con los piojos
son menos comunes en la prctica avcola moderna que
antes, ya que se conservan menos edades de ave en una
granja simple. Sin embargo, con el incremento en la pro-
duccin avcola integrada, aumentan las probabilidades
de que las prcticas humanas de tratamiento propaguen
alguna plaga. Por ejemplo, el caro del norte, que puede
vivir fuera del husped durante periodos prolongados,
puede ser transportado en plataformas de huevo, otro equipo
y ropa del personal de compafias de servicios, as como en
Se reconocen con agradecimiento, los materiales de fondo, figuras,
referencias y autorizaciones tomadas de ediciones anteriores de este
capitulo escrito por EA Benbrook y E.C Loomis
807
aves y roedores silvestres. Por tal razn, los caros conti-
nan siendo un problema importante. El tipo de caseta
constituy un factor decisivo en contra de algunasespeciesde
carosy de moscas.El caro aviar, pocas veces, infesta los
locales de postura con jaulas, ya que hay pocos sitios donde
esconderse,tales como perchas recubiertas de excremento,
en donde completar su ciclo de vida. Por lo contrario, el
hacinamiento de aves favorece al caro del norte, que com-
pleta su ciclo de vida en las aves y se mueve con libertad
entre ellas.
La mosca domstica puede ser un problema en todo
tipo de casetasavcolas. Si hay un rea de cra y se cubren
los requerimientos de temperatura, las moscas se pueden in-
crementar en nmeros grandes. Aunque por lo general la
mosca domstica no les origina problemas a las aves, es una
posible molestia al entorno de las habitaciones humanas y es
creciente la frecuenloia de quejas contra los productores de
aves por abundancia de moscas. Las instalaciones modernas
de pollo de engorda pocas veces tienen problemas con estos
parsitos; los pollos llegan con pocos parsitos o ninguno,
y no hay tiempo suficiente para que proliferen en nmero
perjudicial antes de que se sacrifiquen las aves.
El manejo avcola debe enfatizar un enfoque integrado
para el control de las plagas que incluya medidas de manejo
que capitalicen las ventajas de los actuales sistemas avco-
las. Los problemas con parsitos externos se reducirn al
mnimo mediante la limpieza minuciosa de las casetasentre
las parvadas, el reemplazo total de parvadas ms que la
segregacin y reemplazo, la construccin de casetas lisas y
de alambradas para conservar alejadas las aves silvestres,
un programa slido de tratamiento contra roedores y la
conservacin de los excrementos secos para desalentar
la reproduccin de moscas.
Ciertos ectoparsitos de las aves (piojos), comen de
hecho clulas muertas de la piel y sus apndices. Sin embar-
go, para muchos la piel simplementeles sirve como un
medio a travs del cual pueden succionar sangre o linfa y
en la cual obtienen calor y abrigo. Los ectoparsitos pueden
estar limitados de manera estrecha a sus huspedes durante
la totalidad de ciclo de vida (piojos), con transmisin por
808 . Enfermedades de las aves
medio del contacto con los huspedes. Otros, se desplazan
con libertad de ave en ave. Algunos son sumamente espec-
ficos de husped, contradiciendo el punto de vista de que
los piojos aviares, por ejemplo, pueden vivir en caballos o en
otros animales. Adems, algunas especiespueden tener rela-
ciones un tanto amplias y no siempre limitan sus activi-
dadeshacia una especie particular de husped, o aun a las
aves (jejenes, mosquitos, chinches, pulgas). Las garrapatasde
las aves de corral y los caros del pollo atacan a las aves
slo durante la noche, ocultndose en grietas y nidos du-
rante el da.
Estas variaciones en el hbitat y la biologa de las
plagas son importantes cuando se consideran medidas de
control. Los caros no pueden controlarse con xito por
medio de algn mtodo simple de ataque debido a la varia-
cin de hbitat entre las especies. Esto evidencia la necesi-
dad primaria por identificar de manera precisa al parsito
para tener la seguridad de que se dirige el procedimiento de
control integrado apropiado. En caso de duda, puede llamar-
se a varios servicios diagnsticos estatales y nacionales en
EUA para ayuda.
CLASIFICACiN
Los ectoparsitos de las aves de corral pertenecen al phylum
animal Arthropoda que se caracterizan por poseer cuerpos
segmentados externamente, apndices articulados y exoes-
queletos quitinosos. Sin embargo, la adaptacin del modo
parasitario de vida incluye muchas veces modificaciones en
forma y reduccin en sus caracteres, de modo que el reco-
nocimiento resulta dificil.
Los piojos, moscas, chiches y pulgas son miembros de
la clase Insecta, caracterizada por contar con un cuerpo
dividido en tres regiones (cabeza, trax y abdomen), un par
de antenas fijas a la cabeza, tres pares de patas fijas al trax,
y trquea (tubos respiratorios para respirar). Algunos insec-
tos adultos tienen alas.
Los insectos desarrollan metamorfosis, las etapas in-
maduras pueden presentarse por completo distintas de las
adultas y no mostrar caractersticas dadasde la clase Insecta.
Ejemplos son algunas larvas de mosca que no tienen pa-
tas, antenas ni divisiones corporales evidentes. Los piojos,
por otra parte, se reconocen con facilidad como insectos
de manera independiente de la etapa. Para la clasifica-
cin de los insectos, vase Borror y DeLong (8).
Los caros son miembros de la clase Arachnida, or-
den Acarina y se caracterizan por divisiones corporales
fusionadas, ausencia de antenas y cuatro pares de patas (la
primera etapa mvil, la larva, tiene tres pares). Las garrapa-
tas son caros muy grandes que contrastan de manera nota-
ble con la mayor parte de los caros, que son mucho
menores que la mayora de los insectos. El orden Acarina
nunca posee alas. Para la clasificacin de los caros vase
Krantz (34).
Los nombres y los binomios cientficos comunes
usados son los aceptados por la Entomological Society o/
America (47).
(Captulo 32)
DETECCiN
Las aves domsticas infestadas con intensidad por los
parsitos comunes, muestran irritacin y reaccionan con
rascaduras y limpieza de las plumas. Las manifestaciones
incipientes tal vez seanmenos evidentes. Cualquier descen-
so en la produccin o aumento en la conversin de ali-
mentos que no tengan razn, son causa de bsqueda de
parsitos externos. Se pueden hallar los piojos y los caros
del norte, examinando la piel despus de separar las plu-
mas. Se necesitan buena luz y buenos ojos para observar a
estos parsitos pequeos. Una luz adecuada consiste en una
lmpara sorda sujeta sobre la cabeza por su banda elstica,
que deja las manos libres para movilizar las plumas. Para
vigilar a las aves en unidades de produccin, deben exami-
narse 20 a 50 aves como mnimo dos veces al mes; esto debe
hacerse al azar y deben elegirse de todas las partes de la
caseta.Los orificios de salida del cuerpo, cabeza y patas de-
ben examinarse con minuciosidad. Si se encuetran parsitos
y no pueden identificarse de inmediato, deben enviarse
algunos de los parsitos al laboratorio o a un entomlogo
para tener la identidad especifica determinada.
Los parsitos hematfagos (chinches y caros aviares)
que acuden a las aves slo para alimentarse son ms dificiles
de detectar. Es necesario examinar los nidos, criadero, pa-
redes, grietas y hendiduras, y por debajo de los cmulos de
excremento. Puede usarse una sonda de punta aguda para
buscar en fragmentos de madera y asi descubrir ectoparsi-
tos. El material del nido, el polvo y otro material reunido en
la caseta debe extenderse sobre un traste blanco y exami-
narse; se puede observar a los artrpodos arrastrndose
sobre el traste. Este material tambin se puede colocar en
un embudo de Berlese, que es un embudo con una luz por
encima, y se renen los artrpodos en un recipiente coloca-
do debajo del embudo. El recipiente de coleccin debe tener
alcohol para preservar a los artrpodos que emergen del
embudo. El examen nocturno de las aves puede detectar
parsitos que se alimentan de ellas durante la noche. Se
requiere de un examen necrpsico en el laboratorio para
localizar parsitos en rganos internos.
PROCEDIMIENTOS GENERALES
DE CONTROL CON PESTICIDAS
Las tcnicas de estrategias de control se expondrn en
secciones que describen a cada parsito, con una descrip-
cin completa en Integrated Pest Management Manual para
Carolina del Norte (2). Es dificil hacer recomendaciones
generales acerca de sustanciasqumicas especficas, debido
a su disponibilidad siempre cambiante. Con anterioridad a
la eleccin de una sustancia qumica particular para utilizar-
se, debe consultarse a un especialista acerca de la mejor
eleccin y empleo de dicha sustancia. Aqu, se expone la
informacin general de insecticidas, tolerancias y residuos,
y mtodos de aplicacin, para evitar repeticiones.
Los piretroides, organofosforados y carbamatos
sintticos y los insecticidas piretroides son las principales
 Parsitosexternosy plagas de las avesdomsticas. 809

sustancias qumicas empleadas para controlar a ectoparsi-
tos y moscas por medio de aplicacin directa a aves de
corral, cama o casetas. En general, los insecticidas y los
desinfectantes qumicos no se deben mezclar entre s para
su aplicacin (22). Hay poca razn para recurrir a los
insecticidas inorgnicos antiguos relativamente ineficaces
tales como el azufre y la cal; los mtodos de aplicacin para
muchos insecticidas ms antiguos requieren de demasiada
mano de obra para que resulten adecuadosen la produccin
avcola moderna. Entre los insecticidas botnicos, el pire-
trum contina siendo muy eficaz contra las moscas y es el
principal ingrediente de las pulverizaciones de roco y ae-
rosol, en particular con sustancias sinrgicas.
En EVA, los insecticidas para utilizacin avcola de-
ben ser aceptados por la EnvironmentalProtection Agency
(EPA), y para ello no deben originar residuos peligrosos en
huevo, carne ni otros productos avcolas comestibles. La
EPA ha establecido lmites de tolerancia para el uso de unos
cuantos insecticidas en aves domsticas o en sus instalacio-
nes. Se han declarado seguros a unos cuantos ms despus
de que se ha demostrado la ausencia de residuos peligrosos
para los consumidores en los alimentos. La Pesticides Re-
gulation Division de la EPA, proporciona la aprobacin en
las etiquetas despus de que todos los reglamentos se han
cubierto. La lista de insecticidas aprobados est en cambio
constante. Cada etiqueta debe verificarse para asegurar que
las aves y casetasestn incluidos en sta.
Los insecticidas organocorados estn prohibidos para
empleo en aves de corral o en sus locales debido a .los
residuos en los huevos y en la carne. En ninguna circuns-
tancia deben utilizarse DDT, hexacloruro de benceno, toxa-
feno, clordano, aldrn, dieldrn, endrn o heptaclor en las
casetas o en sus alimentos o en los ingredientes de stos.
Los agentes de control biolgico como parsitos,
nematodos entomopticos, depredadores (escarabajos),
bacterias y hongos, constituyen partes invaluables de
cualquier programa integrado del manejo de plagas (PIMP).
En las instalaciones de produccin que utilicen excremento
almacenado o cama acumulada, es decir, ponedoras enjaula
e instalaciones de engorda, los agentesde biocontrol son una
de las herramientas ms importantes en un programa de
manejo de moscas. En la actualidad se recomienda el mane-
jo del excremento para aumentar las poblaciones naturales
de estos organismos, no obstante, continan las investiga-
ciones respecto a la produccin masiva de estos organismos
y tal vez sea posible obtener y liberar el microorganismo
adecuado en el mismo lugar y, por tanto, reducir o eliminar
el uso de plaguicidas.
Los insecticidas se encuentran disponibles en polvos
humectables (PH), concentrados emulsificables (CE), y l-
quidos dispersables en agua (LDA); todos tienen el objeto
de aplicarse en aerosol o roco. Los insecticdas tambin se
encuentran disponibles en polvos y como carnadas. Estos
productos de baja valoracin se encuentran preparados, pre-
mezclados y listos para usarse. Debe tenerse cuidado en
asegurar que los alimentos y el agua no estn contaminados
cuando se utilicen plaguicidas y que se sigan de manera
estricta todas las direcciones de la etiqueta para que no se
excedan las tolerancias.
Tolerancias y residuos
En el cuadro 32-1 se presentan las tolerancias de residuos
de los pesticidas comunes utilizadas para el control de
plagas en aves domsticas y el tiempo que debe transcurrir
entre las aplicaciones y el sacrificio o venta de huevos para
cubrir requerimientos legales. Este tiempo muchas veces se
conoce como tiempo de supresin, en los das anteriores al
sacrificio.
Debe aceptarse que todos los insecticidas (excepto el
azufre y la cal azufre, que no requieren tolerancia) carecen
de tolerancia, y por tanto, no tienen residuo aceptable. Los
ingredientes de las nebulizaciones para moscas (piretrina y
butxido del piperonilo) pueden utilizarse en las aves o en

Ciromacina Larvadex Ciba-Geigy 0.05, MBya NOb

Carvaril Sevin Unjan Carbide 5, MF, O, E 7
Clorpirifos Dursban Dow Chemical 0.05, FMBY; 1,E NO
Coumafos Co-Ral Bayvet 1, MBY O
Diclorvos Vapona Fermenta Animal Health 0.05, FMEBY NO
Dimetoato Cygon American Cyanamid 0.02, MFEBY O
Fention Baytex Bayvet 0.1, MFBY NO
Fenvalerato (un piretroide) Ectrin Fermenta Animal Health Pending NO
Malatin Malathion American Cyanamid 4, MBY, 0.1, E O
Metomil Malrin E.I. DuPont de Nemours OC NO
Naled Dibrom Chevron Chemical 0.05, FMBYE O
Permetrina (un piretroide) Ectiban, Atroban Coopers Animal Health 0.05, FMEBY NO
Propoxour Baygon Bayvet OC NO
Estirofos Rabon Fermenta Animal Health 0.75. F; 0.1, E NO
810 . Enfermedades de las aves
sus locales, sin que se necesite de algn intervalo entre el
tratamiento y el sacrificio o la obtencin de los huevos.
Los insecticidas no se deben usar en aves ni en sus
casetas, sin que antes se lea con cuidado todas las precau-
ciones de la etiqueta. Habr residuos ilegales de insecticidas
en los huevos y en la carne si se emplea algn insecticida que
no sea el correcto, o si las concentracioneso volmenes son
incorrectos,o si el mtodo de aplicacin no es el apropiado. En
todo el tratamiento de las aves debe evitarse la contaminacin
de los alimentos y del agua. Todos los huevos deben ser
colectados antes de empezar el tratamiento con insecticidas.
Se puede provocar sabores desagradablesen los huevos por
la contaminacin directa de los cascarones.Debe haber ven-
tilacin durante el espolvoreado,aspersiny la nebulizacin.
Puede haber residuos de pesticida en huevos o carne
por contaminantes presentes en el agua, cama o el suelo. De
manera ocasional, se han hallado organoclorados persis-
tentes (en particular DDT y dieldrn) en alimentos de aves,
con la produccin de residuos ilegales. En algunos casos, se
han confiscado y destruido cuerpos de aves contamina-
dos despus de ser procesados. La cantidad de residuos en
los huevos se aproxima a aquellos presentes en los alimen-
tos, y los huevos contaminados se continan produciendo
mucho tiempo despus de que cesa la ingestin del pestici-
da. Debido aque laEPAy la Food and Drug Administration
(FDA) se preocupan por la contaminacin de alimentos por
pesticidas, sustancias qumicas industriales (PCB) y toxinas
(aflatoxinas), se practica de manera regular la coleccin de
aves, carne y huevos de los anaqueles en el comercio para
efectuar anlisis de laboratorio de residuos. Por tanto, los
fabricantes de alimentos slo deben comprar ingredientes
libres de pesticidas, y los productores de aves no deben usar
ingredientes locales contaminados ni conservar a las aves
en un ambiente que se sabe est contaminado. Los fumigan-
tes de granos pueden ser peligrosos para los pollos. El grano
fumigado debe ser aireado ampliamente antes de proporcio-
narsecomo alimentoa lasaves.
Aplicacin
Los laboriosos mtodos de aplicacin a aves individuales,
tales como el espolvoreado o la inmersin no son apropiados
para la produccin avcola moderna. La clave para el xito de
la aplicacin de cualquier insecticida, y de obtener resulta-
dos de control que cubran las expectativas, es asegurar que
el insecticida se aplica de manera {jirecta al sitio en el cual
est situada la plaga. Si se est nebulizando a las aves, el
tratamiento debe cubrirlas por completo, y ellas deben tener
mojada la piel. Si se estn tratando las casetas,deben tratarse
los sitios en los cuales se ubican las plagas para que el
control resulte adecuado. Los mtodos preferidos para las
ponedoras enjauladas incluyen aspersin de alta presin
(125 [psi]) en el exterior de las jaulas. Pueden aprovecharse
otros tipos de equipo, pero si no se trata a las aves de manera
tal que se asegure la aplicacin del insecticida/ascaricida a
la piel y plumas, el control no ser aceptable.
Espolvoreado
Paralas casetasconvencionalesel polvo sepuedeaplicara
la cama. Puedenemplearsecajas para espolvorearsi se
conservaa las avesen camaconvencionalo en jaulas.Los
(Captulo 32)
insecticidas diluidos se colocan en una caja de espolvoreo
poco profunda (7.5 cm), de ms o menos 30 x 45 cm; se
destina una caja para cada 30 aves, o se coloca una caja en
cada jaula de colonias. Debido a que se requiere una
gran cantidad de cajas, se recurre pocas veces a este mtodo
en las instalaciones avcolas modernas. La utilizacin de
espolvoreadores electrostticos y otro equipo de aplicacin
de polvo no se ha usado en la produccin comercial de aves.
Aunque estos mtodos actan bien en pruebas de pequea
escala, no han funcionado bien en casetas comerciales
grandes en los cuales los polvos no pueden penetrar las
plumas de las aves y el control es deficiente debido a la falta
de penetracin a la piel.
Aspersin
Las aspersoras cilindricas ordinarias de aire comprimido
son satisfactorias, aunque lentas, para el tratamiento de
percheros y paredes, como tambin lo son las aspersoras
de mochila (con bombeo constante mientras se asperja), que
proporcionan una aspersin continua. Las aspersoras acti-
vadas por un motor elctrico o de gasolina que origina
presiones de 125 psi y usan una pistola pulverizadora con
una boquilla de corriente slida son mucho ms rpidas y
eficientes..Cuandose llevan a cabo aspersiones en casetas,
es muy conveniente disponer de alta presin y salida de
volumen grande para asperjar en todas las grietas y hendi-
duras. Es necesario asegurarse que el nebulizador est
equipado con un agitador o bomba de derivacin para
garantizar una agitacin constante, en particular si se em-
plean polvos humectantes. Dunning y colaboradores (15) Y
Arends (2), describen unidades de pulverizacin porttiles
que son sumamente adaptables y verstiles para utilizarse
en granjas de aves domsticas.
Rociadura"
Las mquinas elctricas de roco (nebulizadoras) son efica-
ces,rpidas y muchas veces ahorran wabajo. Estasmquinas
se pueden usar con eficiencia para proporcionar nebuliza-
cin para las moscas.Las mquinas de roco son aplicadores
concentrados y no usan las mismas mezclas que las asper-
soras ordinarias. Por lo general, emplean concentraciones
de S a 10 vecesmayores y de 1/3 a \/1 Ode volumen. Durante
todo el trabajo de rociadura, a menudo se debe agitar el
contenedor durante la aplicacin para evitar que se asiente
el insecticida.
Tratamientos recomendados
Las recomendaciones y guas anuales para la utilizacin de
insecticidas se incluyen en el cuadro 32-1, adems de la
informacin acerca de las limitaciones en el empleo de in-
formacin nueva de etiquetas de EPA, se pueden obtener de
departamentos estatales de agricultura, oficinas de exten-
sin de cooperativas o de departamentos de entomologa en
las universidades estatales de las principales regiones pro-
ductoras de aves en EVA.
 Parsitosexternosy plagas de las avesdomsticas. 811

PIOJOS

Son parsitos externos comunes de las aves. Pertenecen al

orden Mallophaga, los piojos masticadores, que se carac-
terimn por tener mandbulas del tipo de masticacin situadas
ventral mente en la cabeza, metamorfosis incompleta, au-
sencia de alas, cuerpo aplanado de modo dorsoventra!,
y antenas cortas con 3 a 5 segmentos. Se ha informado
de ms de 40 especies en aves domsticas. Por fortuna,
en lo que se refiere al productor avcola, todas las diversas
especies de piojos de aves se controlan con los mis-
mos mtodos. Varias especies de stos, coexisten a menudo
en las aves.
La lista de piojos de las aves de Norteamrica es de
Emerson (18, 19), quien adems incluye claves e ilustra-
ciones de piojos en gallinas y pavos. Hay muchas especies
de piojos de aves, pero sin embargo slo se observan de
ordinario unas cuantas. Los piojos de las aves se pueden
encontrar por lo comn en aves que no se producen de
manera comercial, o sea, que pueden encontrarse piojos
de gallina de Guinea en pollos y pavos si estas aves tienen
contacto fisico. A menudo, se hallan los piojos de pichn
en las aves domsticas, si stos forman sus nidos por encima
de las aves. Puede determinarse la especie del piojo a
partir de las aves infestadas si se sospecha contaminacin
cruzada de otra especie de ave. Si los piojos no estn con-
trolados en ambas aves al mismo tiempo, fallar el programa
de control. Las especiesms comunes de piojo se incluyen a
continuacin.
/ /
Piojos del pollo:
Cuclotogasterheterographa,piojo de la cabezadel pollo
(figura 32-1).
Goniocotesgal/inae, piojo de la pelusa(figura 32-2).
Goniodesdissimilis, piojo pardoaviar.
Lipeuruscaponis,piojo del ala. Figura 32-1. Cuclotogasterheterographa, piojo de la cabeza
Menacanthusstramineus,piojo corporalaviar (tambindel de pollo. (USDA.)
pavo,gallina de Guinea).
Menoponga/linae, piojo del can de la pluma (tambin
en gallina de Guinea)(figura 32-3). Piojos del pichn:
Campanu/otesbidentatus compar, piojo del pichn pequeo.
Piojos del pavo: Co/umbico/a co/umbae, piojo delgado del pichn (figuras
Chelopistesmeleagridis,piojo grandedel pavo. 32-4 y 32-5).
Oxylipeuruspolytrapezius,piojo delgadodel pavo.
O. corpelentus(comnen pavossilvestres). Los piojos se transfieren de una especie de ave hacia
otra si estos huspedes estn en contacto cercano. Sin em-
Piojos de la gallina de Guinea: bargo, se sabe que el piojo delgado del pichn se transmite
Goniodes numidae, piojo de la pluma de la gallina de entre huspedes por medio de transmisin con la mosca
Guinea. hipoboscidea del pichn (Pseudolynchia canariensis) (33).
Lipeurus numidae,piojo delgadode la gallina de Guinea. Es probable que se establezcan slo piojos incluidos en la
lista de husped-parsito para cualquier especie de aves.
Piojos del pato y del ganso: Algunas especies de piojos se desarrollan en cualquier sitio
Anaticola anseris,piojo delgadodel ganso. en el que se cren aves domsticas, pero se encuentran con
A. crassicormis,piojo delgadodel pato. menor frecuencia en instalaciones de produccin avcola
Trinotonanserinum,piojo del cuerpodel ganso. intensiva moderna. La pediculosis de las aves se diagnostica
1: auerauedulae.piojo grandedel pato. mediante el hallazgo de piojos del color de paja sobre la piel
 8 J2 . Enfermedades de las aves (Capitulo 32)

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Figura 32-2. Goniocotes, probablemente gallinae, piojo de '.';."

la pelusa. 20x. (Reis y Nobrega.) /

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Figura 32-4. Columbicola columbae, piojo delgado del pi-
chn. 42x. (Reis y Nobrega.)

o las plumas de las aves. Los piojos de las aves domsticas

. \ ,. varian en tamao desde menos de l mm hasta ms de 6 mm
de longitud. En aves silvestres se hallan insectos Mallopha-

--
ga de hasta 10 mm de longitud. Los piojos desarrollan la
~~~~ totalidad de su ciclo de vida en el husped. Los huevos se
;~~ fijan a las plumas, a menudo en racimos, y requieren de 4 a
7 dias para eclosionar (figura 32-5). El ciclo total de
\~...::
. " \' vida tom cerca de tres semanas para completarse, que
abarca 4 a 5 dias para la incubacin y tres etapas de ninfa
\"
,t. de tres diascada una. Cada pareja de piojos puede producir

7)"
, (
;l( I
I - ---;
) (' (. " t
~
~ \
120 000 descendientes en unos cuantos meses. Su periodo
normal de vida es de varios meses, pero fuera de las aves
pueden permanecer vivos slo 5 06 dias. Aunque los piojos
de las aves ordinariamente comen productos de las plumas,
\ '/'1~/"f;(
I~ )\\
Menacanthus stramineus es capaz de consumir sangre pun-
cionando los caones de plumas blandas cerca de las bases
Figura 32-3. Menopon gallinae, piojo del can de la pluma y mordisqueando a travs de las capas de cobertura de la
IKrin..r \ nrnnia niel

~
 Parsitosexternosy plagas de las avesdomsticas. 813
Figura 32-5. Huevos de Columbicola columbae, piojo del-
gado del pichn, en la base de una pluma. 48x. (Reis y
Nobrega.)
Originalmente se pensabaque la pediculosis intensa de
las aves se presentabadespusde desnutricin y conduca a
prdida de peso, as como a una produccin baja. Hay
pruebas en conflicto acerca de estas hiptesis. Warren y co-
laboradores (46) Y Stockdale y Raun (44), no hallaron efecto
alguno en las gallinas ponedoras, an despus de una infes-
tacin corporal de manera considerable intensa por pio-
jos. Edgar y King (16) concluyeron que las gallinas sin
piojos promediaban una produccin de huevo de cerca al
11% mayor que las que estaban de manera moderada infes-
tadas. Gless y Raun (25) mostraron que un promedio de
23 000 piojos corporales de pollo por gallina reducan la
produccin de huevo en 15 %. DeVaney (11, 12) demostr
reduccin en la produccin de huevo, peso de la gallina,
tamao de la nidada e ingestin de alimentos, se correlacio-
na con poblaciones de piojos, cuando se compara a aves
infestadas con piojos con las no infestadas. Se requieren
estudios adicionales para cuantificar el efecto econmico y
determinar las diferencias en efecto de acuerdo con la
especie de piojo implicada. Las lneas genticas de pollos
tambin varan mucho en lo referente a la susceptibilidad al
piojo. Los factores de incubacin (relacionados con aves
sin picos recortados) y la humedad relativa tambin pue-
den ser importantes para determinar las variaciones en
densidad de piojos corporales de pollo en las aves.
Los piojos no son altamente patgenos para las aves
maduras, pero los pollitos infestados por stospueden morir.
Pruebas clnicas indican que los piojos pueden irritar las
terminaciones nerviosas, interfiriendo as con el reposo y el
sueo tan necesarios para los animales inmaduros. La pe-
diculosis a menudo se acomnaa de manifestaciones de
mala salud, tales como parasitismo interno, enfermedades
infecciosasy desnutricin,ascomo con sanidaddeficiente.
Se ha aislado el virus de la encefalomielitis equina de
M. stramineus, as como tambin la clamidia de la ornitosis
de Menopon gallinae y de caros en pollos y pavos. Sin
embargo, hay pocos datos que apoyen al hecho de que estos
piojos son en verdad importantes en la transmisin de
estos agentes en el campo.
Los pavos pueden estar infestados con el piojo comn
del cuerpo del pollo (M. stramieneus), el gran piojo de pavo
(Chelopistes meleagridis) y el piojo delgado del pavo (Oxy-
lipeurus polytrapezius), que en ocasiones se halla en los
pavos silvestres. La crianza de pavos en confinamiento
estrecho y en locales no sanitarios, favorece ms a los piojos
que los lmites de manejo. Es importante que los machos y
hembras reproductores se examinen a menudo ya que los
parsitos pueden contribuir a la infertilidad. Un mtodo
comn para la introduccin de piojos en unas instalaciones
no infestadas es por medio del uso de cajas de embarque
infestadas o cartones para transporte de huevo que se han
llevado a tal local. Se debe limpiar y desinfectar todo el
equipo empleado para transferir aves antes de utilizarse en
otra granja.
Control
Nunca debe permitirse que galliformes silvestres o do-
msticas estn en contacto con parvadas de pollos. Los pio-
jos tienden a aumentar durante el otoo y el invierno, por lo
cual, se deben examinar con regularidad las parvadas para
detectar la posible presencia de piojos un mnimo de dos
veces por mes y tratarse en caso necesario. S ameritan
tratamiento, las aves deben recibirlo dos veces con un
intervalo de 7 a 10 das. Slo se controla a las formas
maduras e nmaduras ya que ninguna de las sustancias qu-
micas disponibles es ovicida (no matan a los huevos). La
repeticin del tratamiento (segunda aspersin) es necesaria
para controlar los piojos que nacern despusdel tratamien-
to inicial. En todas las casetasavcolas, las plumas cargadas
de huevos continuarn como una fuente de reinfestacin y
cuando el local se despuebla,debe completarse una limpieza
minuciosa. En muchos casos, la aspersin de las aves es
la mejor eleccin en la mayor parte de las operaciones
avcolas. La aspersin, cuando se lleva a cabo de manera
apropiada, aseguraque todas las aves en una casetase traten,
y con nmeros grandes de aves es el medio ms prctico
disponible en la actualidad. Debe tenerse cuidado cuando se
practican aspersiones en las aves, para tener la seguridad
de que cada ave sea tratada totalmente, ya que es comn
que los piojos se desplacen del cuello hacia la cloaca cuan-
do las poblaciones son grandes. En parvadas de ponedoras
en jaula, es importante que se les examine con regularidad.
La vgilancia se efecta medante verificacn aleatoria de
aves dos veces al mes, en toda la caseta. Al continuar
este procedimiento, se pueden observar infestaciones an-
tes de que la caseta total se infeste y puede establecerse
el control de 100 a 200 aves en vez de 60 000. Los piojos
de los pichones se pueden controlar usando los mis-
mos mtodos y materiales que se emplean para las aves de
rnTT:l1 rnm"T"i:lI""
814 Enfermedades de las aves
CHINCHES
La t'amilia Cimicidae en el orden Hemiptera comprende a
varios parsitos chupadores de sangre de las aves. Estos
insectos son aplanados dorso ventral mente, y los adul-
tos miden de 2 a 5 mm de largo x 1.5 a 3 mm de ancho, con
pequeos restos de alas como cojinetes. Por tanto, tienen la
capacidad de trepar al interior de grietas y esconderse du-
rante el da. El color vara de acuerdo con la especiede pardo
a amarillo o rojo. La parte bucal perforadora-chupadora, o
pico, se ubica muy por delante de la cabeza y es articulada,
plegndose por debajo de sta y parte del trax cuando no
se usa. Las glndulas pestilentes proporcionan el olor desa-
gradable comn de las chinches y sus alrededores. Si son
atacadas por abundantes insectos, las aves jvenes pueden
volverse anmicas. De ordinario, despusde las mordeduras
hay hinchazn y prurito ocasionados por la inyeccin de
saliva al interior de la herida.
Chinche comn
El ms generalizado de estos insectos es la chinche comn
(Cimex lectularius) (figura 32-6), que ataca a la mayor parte
de los mamiferos, incluyendo al ser humano y a las aves. Es
ms frecuente en climas templados y subtropicales e invade
con intensidad las casetasde las aves y los palomares.
La chinche hembra pone varios huevos por dia en las
grietas, hasta que se han depositado cerca de 200. Depen-
diendo de la temperatura, los huevos germinan en 4 a
20 dias, y son seguidos por cinco etapasde ninfas, las cuales
se alimentan en cada etapa y se ocultan en las grietas para
digerir su comida de sangre y mudar sus pieles. Del naci-
miento del huevo hasta la edad adulta se requieren de I a 3
meses. Las ninfas pueden tolerar inanicin por casi 70 dias,
mientras que las adultas viven sin alimento durante 1 a
12 meses, dependiendo de la temperatura. Su alimentacin
suele efectuarse durante la noche, y los insectos quedan
pletricos en 10 minutos. La presencia de cantidades abun-
Figura 32-6. CimexJectuJarius,
chinchede cama comn.
(USDA.)
(Captulo32)
dantesde chinchespuedentener un impacto intensoen la
produccinavcola.Seha observadoque en las casetasde
reproductorasinfestadashay dismnucinen la produccin
de huevo, aumentoen la ingestinde alimentos y valor
mximode produccinmsbajo.
En los trpicosy subtrpicos,susparientescercanas,
C. hemipterusy C. boueti, tambin atacana las aves.La
C. columbariusatacapichonesen Europa.
Chinche de las aves
Es la chinche ms importante en las aves domsticas (Hae-
motosiphon modoru), tambin llamada chinche del pollo
mexicano, insecto de adobe o coruco. Se presenta en el sur
y oeste de EUA y en Amrica Central, y se ha localizado en
nidos de cndor de California, en el gran bho cornudo de
Oklahoma y en el pavo de Nuevo Mxico y Arizona. Tam-
bin ataca al ser humano.
La chinche de la golondrina (Oeciacus vicarius) est
comnmente en nidos de golondrinas (en particular golon-
drinas de graneros) y puede propagarse hacia aves y seres
humanos.
En ocasiones pueden hallarse otras chinches cimcidas
en aves domsticas en diversos pasesfuera de EUA. Ornit-
hocoris toledoi es una plaga de aves sudamericanas conoci-
das como chinche de gallina brasilea; O. pallidus, otra
especiesudamericana, se ha encontrado en pollos en Florida
y Georgia.
Chinche asesina
La familia Reduviidae del orden Hemiptera incluye muchas
chinches predadoras, pero unos cuantos conocidos
como chinches con nariz de cono son plagas chupadoras de
sangre menores de las aves domsticas (figura 32-7).
El cuerpo tiene forma cilindrica, y la cabeza estrecha
sostiene un pico slido que forma una curva hacia atrs, al
interior de un surco en el prosterno. Son ms grandes que
las verdaderas chinches (de hasta 25 rnm de longitud) y
tienen alas bien desarrolladas; por otra parte, su morfologia,
ciclo de vida y conducta, son un tanto similares. Las especies
de chinches redvidas que se han comunicado que atacan
aves en EUA, incluyen la nariz de cono chupador de sangre
(Triatoma sanguisuga) (Mariland, Florida, California, Te-
xas) y el Ilariz de cono chupador de sangre occidental
(T protracta) (Utah, California) (figura 32-7). Se hall en
Kansas que T sanguisuga aloja al virus de la encefalomie-
litis equina, encontrndose infecciones virales naturales en
pichones y faisanes.
Control
El tratamiento se debe dirigir hacia los sitios de ocultamien-
to de las chinches durante el dia en grietas y hendiduras de
paredes y pisos y bajo percheros, nidos y comederos. La
aspersin de las aves tambin ser til si la infestacin es
grande. En una casetainfestada con chinches ser necesario
tratarla y limpiar todo su contenido. Se requiere una sustan-
cia quimica residual en combinacin con un fumigante para
desplazar con agua a presin a los insectos de sus sitios de
escondite y proporcionar control.
 Parsitosexternosy plagas de las avesdomsticas. 8 J5

de manera considerable dependiendo de factores del tipo de

temperatura, humedad, exposicin y disponibilidad de
husped. Las aves que retornan a antiguas guaridas, pueden
infestarse con pulgas que han permanecido latentes durante
periodos prolongados. Se han encontrado mltiples especies
de pulgas en las aves, pero slo son importantes tres de seis
especiesinformadas en aves de corral en Norteamrica. Para
identificar las pulgas y sus datos de distribucin, vase a Fox
(20) y Hubbard (31).

Pulgas de la cabeza

Esta pulga (Echidnophaga ga//inacea) (figura 32-8) se

encuentra con mayor frecuencia en el sur de EUA, aun-
que en ocasiones se presenta tan al norte como Nueva York.
Las adultas suelen fijarse a la piel de la cabeza, a veces en
grupos de hasta 100 o ms. Las partes bucales estn incrus-
tadas de manera profunda en la piel, por lo cual son dificiles
de desalojar. Esta pulga es singular entre las pulgas de las
aves, debido a que las adultas se vuelven parsitos sesiles y,
de ordinario, permanecen fijos durante das o semanas.
Las hembras adultas expulsan con fuerza sus huevos, de ma-
Figura 32-7. Triatoma, probablemente lectularia, chinche neratal que alcanzan la cama circundante (figura 32-8). Se
asesinacon narizde cono.(USDA.) ha comunicadoE. ga//inacea en aveshuspedes(pollos, pavos,
pichones,mirlos, azulejos,halcones,lechuzas,faisanes,codor-
niz, gorriones)ascomoqI mamferos(humanos,caballos,ganado
bovino, cerdos, perros, zorros, gatos, tejones, coyotes, ve-
PULGAS nados, ardillas, linces, ratones, zarigeyas, conejos, ratas,
cacomixtles, zorrillos).
Esta pulga no transmite agentes de enfermedades in-
Las pulgas (orden Siphonaptera) son parsitos en la edad fecciosas a los pollos; sin embargo, la irritacin y la prdida
adulta, pero que viven libremente como larvas. Los adultos de sangre pueden lesionar de manera grave a las aves, en
varan de tamafto de 1.5 a 5 mm y poseen un cuerpo recio especial a las jvenes en quienes puede provocar la muerte.
comprmido de manera lateral, partes bucales perforadoras- La produccin disminuye en aves de ms edad. La rickettsia
succionadoras, antenas cortas en surcos y patas largas que ocasiona el tifo endmico humano (murino), ha sido
adaptadaspara saltar. Pasanpor una metamorfosis total, con transmitida de modo experimentalde ratas infectadasa
larvas que carecen de piernas y que son similares a gusanos cobayos a travs de las pulgas de la cabeza, lo que indi-
y pupas en finos capullos. ca una posible importancia de este parsito en salud pblica.
Las pulgas tienen color de pardo a negro, y chupan
sangre de diversas especies de huspedes. Son de distribu-
cin cosmopolita, aunquems abundantesen climas templados
y calientes. Las hembras depositan varios huevos esfri-
cos blancoscada da, que ruedanseparndose del husped
hacia la cama circundante, donde incuban. La humedad y la
temperatura caliente son esencialespara el desarrollo ulterior.
En 1 a 2 semanaslos huevos eclosionan, liberando pequeftas
larvas en forma de gusano que se alimentan principalmente de
heces de mosca y sangre especializada liberada por las
moscas hembra para asegurarle alimento a las larvas en
desarrollo.
Las larvas por completo crecidas comienzan a tejer
capullos asedados, entrelazando los hilos con diversas par-
tculas de polvo y suciedad. La etapa de pupa inactiva vara
de una semana a varios meses, dependiendo de la tempera-
tura. Al surgir de los capullos de las pupas, las pulgas
jvenes buscan un husped, succionan sangre y estn lis-
tas para reproducirse en unos cuantos das. Las pulgas in-
maduras pueden vivir durante semanas o meses sin
alimento. Las pulgas adultas adems pueden vivir durante
semanassin alimentarse, pero viven de muchos meses a un Figura 32-8. Echidnophaga gallinacea, pulga de la cabeza.
afto cuando disponen de huspedes.Su ciclo de vida flucta (USDA.)
816 . Enfermedades de las aves
Pulga europea del pollo
Se ha informado de esta pulga (Ceratophyllus gallinae)
(figura 32-9) en Maine, Masachusets, Conecticut, Nueva
York, Delaware, Michigan y Iowa. Sin duda, tiene una
distribucin mucho ms amplia. Los huspedes abarcan
pollos, pichones, mirlos, gorriones y golondrinas de rbol,
as como al ser humano, perros, ardillas y ratas. Esta pulga
permanece en las aves slo un tiempo suficientemente largo
como para alimentarse, mientras que sus etapas inmaduras
se desarrolla en nidos y en otros ambientes.
Pulga de la gallina occidental
Seha informado de manera principal de la pulga de la gallina
occidental (Ceratophyllus niger) en la costadel Pacfico y norte
hastaAlberta. Puedeatacara diversasavesy mamferos inclu-
yendo pollos, pavos, cormoranes,gaviotas, urracas,gorriones
y pjaros carpinteros, as como al ser humano, ratonesy ratas.
Se asemeja a C. gallinae en cuanto a aspecto y biologa.
Otras
La pulga del gato (Ctenocephalidesfelis) se ha encontrado
como plaga en casetas avicolas. La mayor parte de estas
granjas usan gatos como programa de control de roedores y
aparentemente esos felinos introducen las pulgas en el local,
y luego se desplazan hacia las aves. Otras plagas son acci-
dentales, tales como Orchopeas howardii, que de ordinario
se hallan en ardillas. De manera similar, la pulga humana
(Pulex irritans) ataca en ocasiones a las aves.
Control
Las medidas de control ms importantes son la eliminacin
de la cama infestada y la aspersin exhaustiva en todo el
local para matar a las pulgas inmaduras. Debe colocarse
cama nueva en la casetay tratarla para matar pulgas adultas
en las aves y aquellas que caen al piso. En Escocia, prue-
bas efectuadas han mostrado que se puede controlar a
C. ga//inae con el uso del piretroide permetrina como una
aspersin aO.125 aO.25% para cajas nidos y para cama (45).
Figura 32-9. Ceratophy/lus ga/linae, pulga europea del po-
lio (Reis y Nobrega.)
(Captulo32)
Las aves domsticas, perros, gatos y ratas deben some-
terse a estudios de deteccin, por posibles accesos por
debajo de las instalaciones, ya que pueden servir para per-
petuar invaciones de pulgas. La luz solar, el tiempo caliente
seco, la humedad excesiva y el congelamiento, impiden el
desarrollo de las pulgas.
ESCARABAJOS
Estos colepteros (orden Coleoptera) poseen partes bucal es
masticadoras y dos pares de alas; el primer par modificado
como alas crneas cubre al segundo par plegado por debajo
de la cobertura, excepto durante el vuelo. Presentan una
metamorfosis completa, con una etapa de larva seguida por
una etapa de pupa en reposo. No hay escarabajos que sean
parsitos verdaderos de las aves, pero unos cuantos de ellos
pueden alimentarse a veces de piel viva. Las aves se alimen-
tarn de los escarabajos que encuentren en la cama o en la
zona, proporcionndose asi una oportunidad para la inges-
tin de los parsitos o desechos relacionados con los esca-
rabajos. Los siguientes platelmintos se pueden transmitir
por medio de escarabajos: Rail/ietina cestici//us, R. magni-
numida, Choanotaenia infundibu/um, Hymeno/epis cario-
ca, H. diminuta y H. cantaniana (vase capitulo 33 para
nexos especificos husped-parsito). Los escarabajos oscu-
ros han demostrado ser reservorios o portadores mecnicos
de una cantidad de patgenos incluyendo Aspergillus, Es-
cherichia, Salmonella, Streptococcus y de los virus que
originan la enfermedad de Marek en la infeccin de la bolsa
de Fabricio (7). Estos escarabajostambin sirven como una
fuente alternativa de alimento para los pollitos y pavipollos,
aumentando la posibilidad de enfermedad en las aves, asi
como de un menor desempeo. Han aumentado los probfe-
mas por parsitos internos en la produccin de pavos de
engorda, y el husped intermediario/vector de estos parsi-
tos es el escarabajo oscuro. El aislamiento de Styrofoam,
que se usa para recubrir las casetas, puede ser invadido
por diversas especies de escarabajos (gusanos de los ali-
mentos menores o amarillos y dermstides) y los intensos
daos causados, particularmente de las reas del techo,
requieren reparacin costosa (21).
Escarabajo oscuro o gusano menor
de los alimentos
Los escarabajos oscuros son insectos cosmopolitas que
infestan los locales avcolas en todo el mundo. Los escara-
bajos viven en la cama, donde se nutren del alimento
desparramado por las aves, estircol y aves muertas o mo-
ribundas. El ciclo vital de los escarabajos oscuros (figura
32-10) es de 1 a 3 meses para el desarrollo de la larva y
los adultos pueden vivir por un ao (21). Los escarabajos
oscuros son pequeos (0.5 cm) y pueden verse con mayor
facilidad debajo de los comederos o a lo largo de las paredes
de la caseta.Las larvas tienen aspecto de gusanos y evitan la
luz. Debe tenerse en cuenta que se encontrarn otros tipos de
escarabajos en la cama adems de los escaraba.jososcuros.
Las otras especies de escarabajos son insectos benficos,
 Parsitosexternosy plagas de las avesdomsticas. 8J7
"
\ manera tan extensa que el edificio se ha colapsado.
/ Si/pha thoracica, S. opaca, Necrophorus ivestigator y,
Adulto (de ms
de dos aos)
Figura 32-10. Ciclo de vida del escarabajo oscuro.
tales como histridas y estafilnidas, y no deben confundirse
con el escarabajo de la cama.
Los escarabajos dentro de un local avcola pueden
encontrarse en cantidades de hasta 1000/m2. Son impor-
tantes para la industria avcola como posibles vectores de
enfermedad, por dao al material de aislamiento y como
plagas. Geden y Axtell (21) comunicaron que slo los
adultos y las larvas en etapas finales por niciar la formacin
de pupas, formaban tneles en el material de aislamiento y
que la actividad trepadora se llevaba a cabo durante la
noche. Los escarabajos pueden hallarse en toda la caseta;
los huevos, larvas, pupas y adultos estn en la cama y en el
suelo. Debido a la capacidad que tienen los escarabajospara
utilizar muchos nichos en las casetas, es dificil lograr el
control por medio de un procedimiento simple.
Otros
El gusano amarillo de los alimentos (Tenebrio molitor) se
encuentra de ordinario consumiendo productos de granos
almacenados en graneros, almacenes, panaderas y tiendas
de alimentos. Los escarabajos adultos son de color pardo a
negro brillante y miden alrededor de 15 mm de longitud.
Las larvas amarillas (gusanos de harina, alimentos o de
salvado) son seres en forma de gusanos cilndricos, lisos,
de hasta 30 mm de longitud. Pueden infestar nidos de galli-
nas, atacando de manera principal los pies, donde la prdida
de piel puede causar una hemorragia intensa. Se ha consta-
tado que estas larvas erosionan la piel de pichones jvenes;
otras larvas de escarabajos vinculados con el gusano de los
alimentos pueden ocasionar daos similares.
El escarabajo de despensa (Dermestes lardarius) y
especiesrelacionadas (D. maculatus) de ordinario destruyen
productos de granos y carnes almacenados (en especial
jamn y tocino) y se alimentan de pellejos, cueros, pieles,
muestras de museo o materia animal en deterioro (en espe-
cial excremento de pichones acumulado en palomares). El
adulto es negro y mide cerca de 7 mm de longitud; la mitad
basal de cada cubierta de las alas es de color amarillo
pardusco, cruzada por una banda con tres manchas negras.
Las larvas miden hasta 12 mm de longitud, son de color pardo
oscuro por encima, grises por debajo y estn recubiertas por
pelos pardos. Las larvas pueden atacar la piel de pichones
anidados.Dermestesmacu/atus ha surgido como un problema
en locales de postura elevados en los cuales se usa estir-
col en fosas profundas. Los escarabajos se alimentan de
aves muertas, plumas y en las fosas. Este escarabajo tambin
perfora tneles en el material de aislamiento cuando busca
sitios para la formacin de pupas; adems del aislamiento
tambin penetra en la propia estructura. En algunos casos,
los escarabajoshan formado tneles en vigas de soporte de
posiblemente otras especies de la familia de escarabajos
Si/phidae (escarabajos de carroa) tambin se desarrollan
en el excremento de pichones. Se ha informado que las
larvas, que son de color negro y miden ms de 15 mm de
longitud, invaden la piel del pichn; las heridas producidas
pueden infestarse secundariamente con larvas de mosca.
Control
Por lo general, tienen poco valor los intentos por controlar
a los escarabajos en los grupos de aves, pero es necesario
controlarlos en los locales de aves confinadas en gran escala.
No debe permitirse que los granos y los alimentos almace-
nados se infesten con insectos; el material infestado debe
fumigarse.
El control de los gusanos menores de los alimentos y
de los escarabajos ocultos, debe ser parte de un procedi-
miento integrado que utiliza todos los mtodos posibles para
tratar la poblacin. Cualquier estrategia de control que se
elija debe tomar en cuenta que habr una cantidad de hue-
vos, larvas, pupas y adultos en el suelo y en las paredes del
local. Estasetapasde vida no entrarn en contacto inmediato
con un insecticida, y si el que es elegido no tiene una vida
residual larga, no durar mucho el control de los escaraba-
jos. El mejor procedimiento de control consiste en limpiar
cada local despus de cada parvada; sin embargo, debido al
costo de preparar el suelo y la mano de obra, esta prctica
se efecta pocas veces. Otro procedimiento consiste en
utilizar tratamientos programados con insecticidas con cui-
dado. Las casetasdeben tratarse con un insecticida de inme-
diato despus de que se retira un lote de aves. Si el
tratamiento se demora, alguna cantidad de escarabajos se
desplazar hacia reas inaccesibles de la caseta y los insec-
ticidas no entrarn en contacto con ellos. Los postes y vigas
de soporte y las abrazaderas se pueden tratar para que
sirvan de barrera para los escarabajos. En la actualidad, no
existe algn insecticida nico que sea la mejor eleccin para
el tratamiento cuando se retira un lote de aves; es aceptable
cualquiera de los productos registrados en la actualidad. Para
vigilar la poblacin de escarabajos en el local, puede usarse
una trampa de tubo (2). Examinndose cada semana las
trampas se puede determinar la tendencia de la poblacin.
El escarabajo oscuro no tolera las temperaturas por
debajo de 4.5 C aproximadamente. Si la temperatura del
aire es interior, el local debe abrirse ampliamente al limpiar-
se permitindose que la temperatura de la cama descienda
tantocomo seaposible.Medianteel empleode controlesde
los cultivos, temperatura baja, programas de limpieza y
sustancias qumicas, las poblaciones de escarabajos pueden
manejarsey conservarsepor deba.iode valores pel:judiciales.
818 . Ef!fermedades
delasaves
MOSCAS Y MOSQUITOS
El orden Diptera comprende varias familias cuyos miem-
bros fastidian o succionan sangre de aves as como de
mamferos. Todos los dpteros tienen dos alas en la etapa
adulta (con excepcin de las formas degeneradas sin
alas) y pasan por una metamorfosis completa incluyendo
una larva como gusano y una etapa de reposo de ninfa o
pupa. La constitucin bucal del adulto es de los tipos perfo-
racin-succin o esponjado. La naturaleza intermitente
de su alimentacin y su extensa rea de vuelo hace que las
moscas adultas constituyan vectores ideales de enfermedad.
Ciertas especies se desarrollan en excrementos de aves y
pueden ser tan abundantes como para crear un problema de
salud pblica. Para identificacin e informacin acerca y contenedores llenos de agua de todos los tipos. La pro-
de moscas relacionadas con excrementos, vase Axtell (6).
Mosquitos
Aunque los mosquitos no son tan importantes para las aves
como para el ser humano y otros mamferos, muchas espe-
cies se alimentan de aves y transmiten enfermedad. Se han
descrito cerca de 140 especies en Norteamrica; se sabe que
varias de stas succionan sangre de las aves.
La mayor parte de las especiesde mosquitos tiene cerca
de 5 mm de longitud, y las alas tienen un aspecto venoso y
escamoso caracterstico. Las patas y el abdomen son largos
y delgados, y la hembra dispone de una estructura bucal para
perforar la piel. El macho no succiona sangre, sino que se
alimenta de jugos de plantas, nctar y otros lquidos. Los
mosquitos depositan huevos en acumulaciones de agua,
suelo hmedo o superficies sujetas a inundacin. Las etapas
de larva y ninfa se desarrollan en el agua, con emergencia de
las formas adultas de las pupas o ninfas para copular y
buscar un husped. En climas clidos, el ciclo de vida se
completa en cerca de 7 a 14 das. Los adultos son ms activos
en los das tranquilos, en especial hacia el anochecer y
durante la noche.
Las instalaciones de produccin avcola que utilizan
estanques para transformacin de desechos, pueden tener
problemas de craderos de mosquitos en ellos si no se
conservan de manera apropiada. Los estanquesdeben tener
bordes profundos que estn libres de vegetacin junto a las
orillas, y ser relativamente profundos para proporcionar el
ambiente idneo para la descomposicin aerobia del dese-
cho. Si hay problemasde criaderosde mosquitosy el
estanque requiere tratamiento qumico, el Dursban sera la
sustancia qumica preferida.
Los mosquitos pueden atacar a las aves en nmeros
densos. Psorophora confinnis origin la muerte de muchos
pollos en Florda. El mosquito caf o del sur (Culex quin-
quefasciatus) se encontr en cantidades densas en casetas
de Alabama, y sus ataquescontra las aves parecieron reducir
la produccin de huevo. El mosquito de la encefalitis en el
occidente de EVA (Culex tarsalis) muestra una preferencia
de husped por ls aves, incluyendo pollos. Se han hallado
otras especies de mosquitos que portan y transmiten agentes
virales de la encefalitis equina del este (EEE), encefalitis
de San Luis (ESL) y encefalitis equina del oeste (EEO).
Reeves (41) revis los reservoros del virus aviario y los
(Captulo 32)
vectores de mosquitos y su relacin con la enfermedad
humana. El poxvirus de las aves lo transmiten Aedes stimu-
lans, A. aegypti, A. vexans y muchas especies de jejenes
mordedores culicoides. A. stimulans puede alojar al virus
durante dos das, mientras queA. vexans puede infectar aves
hasta 39 das despus de contraer el virus de viruela y de
pichn. Muchas veces, se instituyen programas de vacuna-
cin contra la viruela aviar durante las estaciones en las
cuales se esperan poblaciones densas de mosquitos.
Control
El mejor control es la prevencin del desarrollo del mosqui-
to. Deben examinarse todas las zonas de agua que puedan
producir mosquitos incluyendo pantanos, lagunas, charcos
duccin de mosquitos se puede interrumpir eliminando
estos contenedores, cubriendo las cisternas y los barriles de
agua, y liberando los mrgenes de piscinas y estanques
de vegetacin emergente utilizando operaciones de drenaje,
y rellenando las reas bajas que' acumulen agua.
En el caso de aves confinadas, los mosquitos que se
posan sobre las superficies interiores y exteriores del local
pueden matarse con depsitos de insecticidas residuales del
tipo recomendado para el control de moscas. Las aves en
casetasabiertas o en corrales son ms dificiles de proteger
de los mosquitos. Pueden nebulizarse piretrinas en casetas
o en corrales para provocar la muerte rpida de mos-
quitos en un brote, pero el control no durar ms de unas
cuantas horas. Las nebulizaciones residuales se pueden
aplicar a las superficies exteriores de los edificios o en ex-
teriores a la vegetacin de la cual se excluye a las aves.
De ser necesario, pueden destruirse las reas de crianza de
las larvas con el uso de qumicos registrados, agentesbiol-
gicos de control que han mostrado ser eficaces.
El tratamiento de reas con insecticidas resulta riesgo-
so ya que se puede contaIninar el agua y matar a la vida
silvestre y a los peces. En muchos estados de EVA, es
necesario obtener un permiso para tratar corrientes y dep-
sitos de drenaje de estanques; as como consultar a las
autoridades en control de mosquitos y de salud pblica local
para obtener informacin actualizada antes del uso exterior
de pesticidas. De ordinario, se requiere la promocin del
control de mosquitos ante la comunidad, ya que las fuentes
de agua pueden encontrarse alejadas de la granja avcola.
Jejenes picadores
Se ha informado de cerca de 35 especies de Culicoides
(familia Ceratopoginidae) o jejenes picadores, punkies o
no-see-ums en Norteamrica y muchas atacan aves y ma-
miferos. Son en extremo pequeos, aunque se observan
fcilmente como puntitos negruzcos que se mueven sobre
la piel. En Virginia se han obtenido cerca de 20 especies a
partir de gallineros o se han encontrado en pollos y pavos;
C. obsoletus, C. furens, C. sanguisuga y C. crepuscularis
fueron los ms abundantes. El agente de la sinovitis infec-
ciosa aviar permanecevivo en C. variipennis durante cuando
menos 24 horas, pero no se ha comprobado transmisin
por mordeduras en alguna especie culicoide. Algunas espe-
cies pueden actuar como huspedes intermediarios para
 Parsitos externos y plagas de las aves domsticas.
Haemoproteusnettionis, protozoario sanguneode patos
domesticadosen Canad.Los jejenes culicoides han sido
incriminadosen la transmisinde la viruela de los pavos.
Control
El control de las moscas negras picadoras es muy dificil.
Pasan a travs de las telas de alambre ordinarias, pero
aquellas tratadas con solucin de malatin a 6% los han
matado por periodos mayores de tres semanas.La nebuliza-
cin con rocos para mosquitos o moscas puede aliviar el
problema. Los depsitos residuales aplicados para el con-
trol de moscas tambin ayudarn. Como los hbitats donde
se desarrollan estas especies son tan variables, es dificil, y
a menudo imprctico, usar medidas para reduccin de su
origen. Sin embargo, un rea que se ha convertido en zona
de crianza cerca de locales avlcolas son los estanques con-
trolados de manera inapropiada. En muchos casosse pueden
controlar las moscas negras conservando los estanques de
manera apropiada en estos sitios.
Moscas negras
A las moscas negras (familia Simu/iidae) (figura 32-11)
tambin se les conoce como jejenes del pavo o del bfalo.
Son de tamao similar a los mosquitos, pero son oscuros,
cortos, regordetes y con jiba dorsal, con patas cortas; las
venas de las alas son distintivas. Se ha informado que ms de
20 especies atacan a las aves domsticas en Norteamrica.
De ordinario, succionan sangre durante el da y pueden
provocar lesiones graves al ser humano y al ganado bovino;
en nmeros densos sobre las aves pueden ocasionar anemia
intensa. Asimismo, transmiten ciertos protozoarios sangu-
neos pertenecientes al gnero Leucocytozoon.
Las reas de produccin de moscas negras estn res-
tringidas al agua corriente como riachuelos, arroyos o fuen-
tes de irrigacin y sistemas de drenaje. Depositan sus huevos
sobre rocas, pedazos de madera o vegetacin flotante o
los dejan caer en las corrientes. Pueden incubar en unos
cuantos das, pero algunos permanecen durante todo el
verano o aun hasta la siguiente primavera. Las larvas se fijan a
las rocas u otros objetos y alcanzan la etapa de ninfa despus
de 3 a 10 semanas, la cual tambin se desarrolla debajo del
agua, con duracin de unos cuantos das a una semana o
ms. Las adultas de algunas especies emergen durante la
primavera, otras en el verano o tempranamente en el otoo;
varias especies pueden viajar varios kilmetros para encon-
trar harina de sangre. Durante el invierno se desarrollan las
etapasde huevos o larvas. La mayor parte de las especiesde
zonas templadas tienen una generacin al ao.
Los simlidos son ms problemticos en la parte norte
de la zona templada y la subrtica, pero se encuentran
algunas especies importantes en los trpicos. Los informes
en EVA proceden desde finales del ltimo siglo, cuando se
notaron jejenes de bfalo abundantemente sobre aves de
corral forzando a las gallinas y pavas ponedoras a abandonar
sus nidos. Se ha informado que Simu/ium bracteatum atac
de manera mortal a gansitos, y que otra especie de Simu/ium
provoc prdidas de pollos y pavos en Canad. Se encontr
que S. jenningsi y S. s/ossonae atacaron pavos en Virginia
a una distancia tan lejana como de 24 km de sus lugares de
81
Figura 32-11. Moscanegra.familiaSimuliidae.(Travis.
crianza. En Kansas se registraron prdidas de huevo de 50%
en ocho das cuando las gallinas fueron atacadaspor eljejn
del pollo (S. meridionae).
La transmisin de enfermedades por medio de moscas
negras a las aves de corral la demostraron por primera vez
en Nebraska, donde S. occidentale transmiti Leucocyto-
zoon smithi, un protozoario sanguneo de los pavos. Se ha
hallado que muchas otras especies de moscas negras trans-
miten especiesde Leucocytozzon a aves de corral. S. venus-
tum transmite L. simondi a patos domsticos y silvestres en
Michigan, mientras que en Canad este microorganismo lo
transmiten a los patos, S. croxtoni, S. euryadminiculum y
S. rugglesi. S. slossonae y S. congareenarum son vectores
de especies de Leucocytozoon a pavos en Carolina del Sur.
Noblet y colaboradores (40) mostraron diferencias en inci-
dencia estacional, en cuanto a transmisin y hbitos de
vectores de las moscas negras relacionados con L. smithi en
pavos en las llanuras de la costa y reas de lomas arenosas
de Carolina del Sur. No obstante, esta informacin pas
inadvertida al seleccionar la ubicacin de una nueva indus-
tria de pavos, y los brotes de la enfermedad ocasionaron
prdidas financieras muy grandes a una compaa avcola
importante. Anderson (1) descubri que seis especies de
moscas negras en Canad transmitieron la microfilaria san-
gunea del nematodo Ornithofilaria fallinsensis a patos
domsticos y silvestres. Los pavos no se producen de ma-
nera comercial ya en esas localidades.
Control
El control es dificil ya que estas plagas se desarrollan en
corrientes de agua, muchas veces a cierta distancia de la
granja avcola, donde el tratamiento con insecticidas puede
ser perjudicial para los peces. Se obtuvo xito en la reduc-
cin de poblaciones de larvas y despus de moscas negras
adultas (sin muerte de los peces) en corrientes infestadas tra-
tadas cada mes con helicpteros, con el uso de grnulos de
temefs a 2%. Se han desarrollado programas de control
de amplia rea con el empleo de agentes de control biol-
gico como Bacillus thuringiensis, variedad israelenis (Bti).
Estos programas comprenden el tratamiento cada semana
en todas las reasde crianza en una zona geogrfica definida.
Las medidas recomendadaspara el control del mosquito, as
 820 . Enfermedades de las aves (Captulo 32)

como las precaucionespara la contaminacindel aguacon

pesticidas,tambin son pertinentespara el control de las
moscasnegras. '", ~ -:?~:o~

Mosca domstica y sus variedades

relacionadas
Las moscas no mordedoras producidas en granjas avcolas
representan un problema de salud y sanidad para el produc-
tor y sus vecinos. La presin pblica contra las empresas ~~~:::s;~:.;o::::;,~-
-r-=-~

avcolas puede forzar a los productores a mudarse o a "\ --'- ~

abandonar el negocio si no se controlan las moscas, olores --

o plumas en el ambiente. Las granjas avcolas modernas de ~
~
..
actividad intensiva ocasionan una tremenda cantidad de es-
tircol, que debe tratarse de manera apropiada para asegurar
que no sea atractivo para crianza de moscas o que originen
problemas de olor.
La ubicacin de los locales avcolas y de las reas de - -, -J--:r1
desecho de estircol deben ser planeadas con cuidado para
evitar que se provoquen problemas de suciedad con las
moscas. La industria avcola en su totalidad tiene una parti-
cipacin importante en la responsabilidad comunitaria para
CI
controlar moscas en reas suburbanas y urbanas. Muchos
productores de aves de corral han padecido desastresfinan- Figura 32-12. Musca domestica, mosca domstica adulta y
cieros al desarrollarse nuevas zonas residenciales en locali- larvas con adelgazamiento gradual liso. (Coop Ext, Univ
zaciones antes suburbanas en las cuales haban construido Calif.)
sus instalaciones. En muchas regiones, la actividad legisla-
tiva estatal y de los condados, ha reforzado los cdigos de
salud pblica y se han puesto en vigor reglamentos locales, pueblos y ciudades. Otras moscas de la suciedad sobreviven
los cuales ordenan cerrar las granjas avcolas si se encuen- a los vientos del norte mediante hibernacin y periodos de
tran en su propiedad fuentes no controladas de moscas. Las latencia de adultos o en etapas inmaduras.
asociacionesavcolas han ayudado a elaborar la legislacin y Se han incriminado a las moscas como vectores de
el control de unos cuantos productores descuidados que han mltiples enfermedades gastrointestinales de mamferos,
permitido que se desarrollen problemas de salud pblica.
Las moscas comunes no mordedoras en las granjas
avcolas en EVA abarcan la mosca domstica (Musca do-
mestica) (figura 32-12); especies de Fannia (figura 32-13)
incluyendo la mosca domsticapequea(Fannia canicularis),
la mosca costera (F femoralis) y la mosca de las letrinas
(F scalaris); la falsa mosca del establo (Muscina stabu-
fans); varias especies de moscardas (Calliphoridae); y la
mosca de la carne (Sarcophagidae). Las llamadas moscas
de la suciedad son un problema de las granjas avcolas de
todo el mundo, con participacin de muchas otras espe-
cies de Musca, otros gneros, y Calliphoridae y Sarcopha-
gidae nativos. Loomis y colaboradores (38) dieron a
conocer la identificacin de moscas mordedoras y no mor-
dedoras, y notas acerca de su biologa. Axtell (6), por su
parte, prepar una monografia acerca de la biologa y con-
<::.~~:~~~~~::~.~:::;

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trol de la mosca. :.,,' "

Las moscas de la suciedad ponen huevos en estircol
(algunas sarcofgidas depositan larvas vivas), en alimentos
hmedos derramados, o en cadveres de aves. Durante el
tiempo clido, la mosca domstica puede completar su ciclo
de vida en 8 das, pero en climas ms fros puede requerir
ms de seis semanas.Las larvas (gusanos) se desarrollan en
estircol hmedo y luego se desplazan hacia reasms secas
para la formacin de ninfas. La mosca domstica no tiene
periodo de latencia y sobrevive los inviernos del norte
mediante el desarrollo lento en locaciones internas calien- Figura 32-13. Especie de Fannia adulta y larva espinosa
tes, tales como casetas cerradas y establos lecheros, y en (Coop Ext, Univ Calif)

~
 Parsitosexternosy plagas de las avesdomsticas. 82J
as como de aves, debido en gran parte a su hbito de
alimentarse del inculo en el excremento y regurgitacin
en alimentos o comidas (48). El virus de la enfermedad de
Newcastle fue aislado a partir de 1':canicu/aris, 1':femora/is
adultas y de larvas de M. domestica durante un brote de esta
enfermedad en California. Las aves digieren con facilidad
a las moscas domsticas y las larvas, permitindose la
transmisin de helmintos, que son huspedesintermediarios
del platelminto Choanotaenia infundibulum de pollos y
pavos. La mosca domstica comn y las especies de mos-
cardia (Calliphoridae) pueden transportar huevos del gusa-
no ceca! Heterakis gallinae, que puede contener al agente
protozoario de la histomoniasis de los pavos.
Ciertas larvas de moscas se alimentan de cadveres
descompuestos y pueden ingerir toxinas de la bacteria Clos-
tridium botulinum. Si las aves ingieren estas larvas puede
ocasionarse botulismo (cuello flexible). Las larvas de las
siguientes especies de moscas han sido incriminadas como
transmisoras de toxinas botulnicas tipos A y C: Lucilia
illustris y Phaenicia sericata (Calliphoridae); larva sarco-
fgida; larva de Cochliomyia macel/aria (Calliphoridae), la
mosca penetrante secundaria. El entierro, incineracin o
desecho prontos, o el uso de fosas para desechar cadve-
res de animales, ser de mucho valor para evitar el botulis-
mo de esos orgenes. Con el fin de aumentar la seguridad, el
desecho de cadveres debe ubicarse a cierta distancia de las
naves avcolas.
Se sabe que las moscas domsticas comunes que se
alimentan de sangre infectada con clera aviar pueden trans-
mitir esta enfermedad cuando son ingeridas por los pavos.
Las larvas de especies de moscas que a menudo se desarro-
llan en cadveres de pollos tuberculoso s, tambin pueden
transmitir Mycobacterium tuberculosis, si las ingieren po-
llos no tuberculosos.
La invasin de aves por larvas de mosca (gusanos) no
es tan frecuente como en los mamferos. La moscarda negra
(Phormia regina) puede depositar huevos en heridas de
pollos, pavos y gansos, y las larvas que se producen a
continuacin pueden destruir tejido vivo. Los nidos de aves
silvestres pueden infestarse con larvas de otras especies de
moscas de carne y moscardas, con efectos desastrosos, en
su progenie.
Control
El control de moscas en las granjas avcolas debe basarseen
los principios de PIMP, que comprendan el uso apropiado
de estrategias de control cultural, biolgico y qumicos.
Mediante el empleo de tal procedimiento de PIMP, se pue-
den mantener a las moscas por debajo de los valores de
umbral (5). El estircol debe sostenerseen lmites de hume-
dad inferiores a 60%. La humedad del estircol de 60 a 90%
es ideal para el desarrollo de moscas. Debe proporcionarse
un flujo suficiente de aire sobre el estircol para ayudar a
su desecacin. El flujo de aire por encima del excremento
es importante para conservarlo seco y no ayudar a la
reproduccin de las moscas. El flujo de aire para los edifi-
cios deber verificarse para asegurar las propiedades
adecuadas de ventilacin; si resulta insuficiente para las
aves, deber corregirse. En caso de que no sea correcto el
flujo de aire sobre las heces,debido al diseo de la construc-
cin o a otros factores, deben agregarse ventiladores en las
fosas de las naves de ponedoras. Si no resulta suficiente el
aislamiento de la nave, y el flujo de aire se reduce en
temporadas fras, la humedad se acumular en el excremen-
to y aumentar la reproduccin de las moscas. Deber
cortarse toda vegetacin que pueda reducir el flujo de aire
hacia las naves. Deben conservarse todos los dispositivos
para el agua, as como repararse las fugas de agua. Deber
probarse el suministro de agua y determinarse las concen-
traciones de sal, de tal modo que-puedanajustarse las dietas
para mantener un contenido adecuado de sal; los altos
valores de sal en el agua y en el alimento aumentan el
consumo de agua ya su vez, incrementan la cantidad de agua
en el excremento. Debido a que la humedad hace que el
excremento permita la reproduccin de las moscas, las
instalaciones en donde las aves tienen un alto consumo de
sal, suelen tener problemas ms serios con las moscas.
La seleccin del sitio para construir tambin es muy
importante; debe estar bien drenado y construido de manera
apropiada. Los techos deben estar en buenas condiciones
con el propsito de conservar secos los conos de estircol y
el tejado debe sobrepasar la construccin lo suficiente
para asegurar que la lluvia ser alejada del edificio y no
formar charcos en sus cimientos, donde muchas veces se
encuentra rezumndose de vuelta hacia el interior del es-
tircol. La limpieza debe completarse de acuerdo con el
programa, teniendo presente que durante el tiempo clido,
las larvas de moscas domsticas pueden desarrollarse en
menos de una semana y otras especies de plagas en 2 a 3
semanas. El almacenamiento en la granja se debe llevar a
cabo por medio de tratamiento idneo de estircol en mon-
tones pequeos o cubrindolo con tarpaulin de polietileno
negro para evitar la produccin de moscas. Si el estircol se
almacenaen una fosa superficial o profunda bajo las aves,
debe efectuarse la limpieza durante el invierno, lo cual permi-
tir que haya tiempo para que se desarrolle un nuevo cojinete
de estircol antesde la temporada de las moscas. ste servir
como un cojinete absorbente as como reservorio de parsi-
tos y predatores.
Despus de que se han completado todos los mtodos
fisicos posibles de mantenimiento de estrcol seco, la aten-
cin se debe dirigir al uso y promocin de los organismos
de control biolgico naturales introducidos -caros, escara-
bajos y avispas parasitarias. Los mtodos biolgicos inclu-
yen retencin a depredatores y parsitos nativos as como
introducidos, y de huevos, larvas y ninfas de moscas de
suciedad, tales como caros predatores (Macrocheles mus-
caedomesticae, Fuscuropoda vegetans); escarabajos preda-
tores (Carcinops pumilo) y otros Histeridae; y avispas
himenpteras parsitas (MuscidifUrax, especies de Spalan-
gia) y otros parsitos de los huevos, larvas y ninfas de
moscas de suciedad (5).
El xito en la liberacin de parsitos en el local avcola
para controlar la poblacin de moscas ha sido mixto (5). En
general, debido a diferencias de cepas y problemas de
crianza, el procedimiento que ha tenido ms xito con
parsitos ha sido asegurar que el ambiente de la caseta de
las aves favorece la reproduccin natural de los parsitos.
Los predatores de las moscas de la suciedad compren-
den escarabajoshistrides, caros macroqulidos y la mosca
mscida Ophyra aenescens. Geden y colaboradores (23)
comunicaron que la destruccin diaria de larvas y huevos
822 . Enfermedades de las aves
de mosca vara de 5 a 30 por predator. Mediante la conser-
vacin del estircol en estado seco en el local de las
aves, puede aumentarse la eficacia de los predatores y, en
muchos casos, no se necesitarn sustancias qumicas para
que la poblacin de moscas se encuentre por debajo del
umbral.
Es til disponer de un mtodo para evaluar la poblacin
de moscas dentro de un local de aves. Los mtodos de
vigilancia deben ser sencillos y proporcionar una evalua-
cin precisa de la poblacin, de modo tal que pueda medirse
la eficacia del programa de control. Mediante un sistema de
vigilancia, el tratamiento puede programarse para propor-
cionar un nivel mximo de control, antesde que la poblacin
alcance niveles problemticos. Los mtodos para la vigilan-
cia de moscas son recuentos en cuadrculas, cintas de papel
matamoscas, trampas para atrapar con camada y tarjetas de
manchas. Los mtodos ms sencillos para vigilancia son la
trampa con recipientes con camada y tarjetas de manchas.
Las trampas con recipiente estn constituidas por un reci-
piente de material plstico de un galn de leche con cuatro
orificios de 7.5 cm recortados en su techo. Se colocan en la
base 30 g de carnada para moscas que contiene Muscalure
(39). Las moscas penetran para alimentarse en el recipiente
y mueren, y se cuenta el nmero de moscas por semana
en cada trampa para determinar la cantidad de moscas en
la caseta. Debe usarse un mnimo de seis trampas en cada
caseta, y el umbral de promedio de 350 moscas por trampa
por semana sealar la necesidad de tratamiento. Este um-
bral variar de acuerdo con la ubicacin del local y la
cercana de vecinos. Un segundo mtodo para la vigilancia
de moscas es el empleo de tarjetas con manchas. Las tarjetas
ndice (7.5 x 12.5 cm) deben colocarse en sitios de reposo
de moscas, vigas, etctera. Debe valerse de un mnimo de
10 tarjetas con un umbral de 50 manchas/tarjeta para indicar
necesidad de tratamiento (39). Debe efectuarse la vigilancia
visual para larvas de moscas. Las reas en las cuales el
estircol se encuentra hmedo, deben examinarse si se
observan larvas, se deben tratar.
La utilizacin de insecticidas para el control de moscas
es un elemento importante en un programa de control de
moscas integrado. Los insecticidas que estn registrados
para utilizarse en casetasavcolas para el control de moscas
son los nicos que deben emplearse para evitar residuos en
los huevos o en la carne. Los insecticidas que son eficaces
contra las moscas tambin matarn a los predatores y a los
parsitos, y por eso debe tenerse cuidado de aplicarlos de
manera conveniente para asegurar que no disminuya la
poblacin de dichos animales.
Los insecticidas se pueden aplicar de cuatro maneras
bsicas: nebulizaciones/rocios en el espacio; aspersin/re-
siduales de la superficie; camadas y larvicidas. Cada mto-
do tiene mritos propios y puede ser un auxiliar para reducir
la poblacin de moscas en instalaciones avcolas pero se
debe utilizar de modo apropiado para llevar al mximo el
beneficio al menor costo.
Nebulizacioneslrociaduras y rocios de espacio
El uso de nebulizaciones en el espacio proporcionan un
control temporal de moscas adultas. No hay efecto residual
ni a largo plazo con estas aplicaciones, y todas las moscas
mueren al momento de la aplicacin. Las nebulizaciones y
(Capitulo 32)
rocos en el ambiente deben hacersetemprano por la maana
o al atardecer, cuando la mayor parte de las moscas est des-
cansandodentro del edificio. Pueden aplicarse con unidades
sujetas en la mano o montadas en tractores. El equipo debe
fragmentar al insecticida en gotitas finas y, en general, las
formulaciones que tienen una base en aceite o petrleo
sern ms eficaces, aunque el aceite puede irritar a los
animales. Tambin pueden instalarse en la unidad siste-
mas de intubacin diseados para liberar una cantidad re-
ducida de insecticida de manera regular (cada hora o seis
veces al da). Un punto clave que debe considerarse cuando
se usa una nebulizacin para el control de las moscas, es
que la nebulizacin debe permanecer en el aire tanto tiempo
como sea posible para tener una efectividad completa. Si un
local est bien ventilado y el aire se mueve con rapidez
en el momento de la aplicacin, el control disminuir de-
bido al tiempo reducido en el cual estn en contacto el
producto y las moscJS. Puedeser necesariocerrar las cortinas
o suspenderlos ventiladoreshastadespusde que el tratronien-
to se completa.
Aspersionesiresiduales de superficie
Las aspersiones residuales de superficie deben aplicarse
como un roco grueso en zonas en las cuales se paran
las moscas adultas. Estas superficies incluyen postes, vi-
gas situadas por encima, superficies verticales. Las asper-
siones de superficie se pueden aplicar con cualquier tipo de
aspersora a presin baja (40 psi) con tratamiento de las
superficies hasta que estn por completo hmedas, pero sin
escurrimientos. Las tormulaciones de insecticida emplea-
das son lquidos dispersables en agua, polvos humectables
(PH) y concentrados emulsificables. En general, las tormu-
laciones de PH proporcionarn un residuo de duracin
mayor que las otras formulaciones. El polvo, el tipo de
superficie y la cantidad de sol sobre la superficie, tendrn
todos efecto en la duracin de la actividad del producto.
Carnadas
Las carnadas comerciales son por lo general formulaciones
en forma de grnulos y deben colocarse en trastes o en reas
protegidas. Tambin pueden colocarse las carnadas en
las trampas de moscas. Para aumentar la eficacia de las
carnadas secas,como metomil, se puede diluir una parte de
melaza de grado de campo con cuatro partes de agua en un
recipiente de 19 litros aproximadamente, y se cubre con
una tapa de ventana de tela de alambre removible sobre la
cual se coloca la carnada seca. Algunas carnadas co-
merciales agregan una sustancia de atraccin de moscas
como la muscamona, que aumenta de manera considerable
su eficacia.
Larvicidas
El control de las larvas de las moscasen el estircol se
efectamedianteel uso de un larvicida, que puedaapli-
carsecomo lquido, secoo en los alimentos de las aves.
La penetracindel estircolcon un lquido es dificil y el
agregaragua al estircol har ms dificil que se seque
para reducir el criadero. La aplicacin de larvicida del
estircol tambin es devastadorapara los predatoresy
parsiltosque viven en ste,ocasionandoun desequilibrio
adicional entre las larvas de moscasy los predatoresy
 Parsitos externos y plagas de las aves domsticas
parsitos. Ellarvicida slo debe utilizarse con base en trata-
mientos focaIesen donde se observan cantidadesmuy grandes
de larvas. Una excepcin a esto es el larvicida ciromacina,
que es txico para las larvas de moscas, pero no para los
predatores y los parsitos.
Mosca del establo
La mosca del establo (Stomoxys calcitrans) ataca de manera
principal a mamferos y aves. Esta mosca es similar en
tamao y aspecto a la mosca domstica comn, pero posee
un pico perforador. Las moscas del establo se desarrollan
en estircol con contenido elevado de fibras o en desecho
hmedo de los cultivos, como paja que se deja en el campo
despusde la coleccin de granos. Cerca de las costas,puede
ser muy problemtica, ya que se desarrolla en montones
de hierbas marinas hmedas.
Control
Las moscas del establo se pueden controlar en locales
avcolas por medio de las msmas medidas que se aplican
contra las moscas domsticas. La prevencin requiere lim-
pieza de desechos de la cosecha y otras plantas, y el trata-
miento apropiado del estircol para evitar la produccin de
estircol hmedo mezclado con alimentos esparcidos. Para
el control en las naves avcolas se utilizan las medidas
recomendadas contra la mosca casera.
Mosca del pichn
Esta mosca (Pseudolynchia canariensis) es un parsito con-
siderablemente importante de los pichones domsticos en
reasclidas o tropicales. Desde 1896 se ha observado en la
mitad sur de EVA, y tambin se presenta en muchos otros
pases. La mosca de la paloma es un miembro de la familia
de moscas parsitas Hippoboscidae o moscas planas. El
cuerpo est aplanado en sentido dorsoventral, y la cabeza
dispone de un pico recio corto. El ciclo de vida es poco
comn, pues la larva madura dentro de la hembra y forma
ninfa de inmediato despus de ser expulsada. La etapa
de ninfa requiere cerca de 30 das. Las adultas viven 45 das
y depositan 4 o 5 jvenes.
La mosca del pichn adulta es de color pardo oscuro,
de cerca de 6 mm de longitud, con dos alas transparentes y
un tanto ms largas que el cuerpo. Estas moscas se mueven
con rapidez a travs de plumas y succionan sangre, en par-
ticular de pichones anidados de 2 a 3 semanas de edad.
Tambin pueden morder al ser humano, ocasionando una
herida cutnea dolorosa que persiste durante varios das.
Los p
823
CAROS
Los caros, ectoparsitos comunes de vida libre, pertene-
cen a la familia Dermanyssidae y comprenden al caro
del pollo, el caro del bho del norte y el caro del ave
tropical. Estos caros poseen placas dorsal y ventral libres
relativamente bien esclerotiZJ1das, garras y calmculas en el
tarso; un estigma lateroventral cercano a cada tercer coxa; y
chelicerae pequeos en bases largas, recubiertas. Tambin
son succionadores de sangre y pueden caminar con rapidez
sobre la piel y las plumas. Los miembros de muchas otras
familias de caros que perforan la piel e infectan conductos
y rganos internos son de menor importancia.
caro del pollo
Este caro (Dermanyssus ga//inae), que se llama tambin
caro rojo, caro de la percha o caro de aves domsticas,
se encuentra en todo el mundo y es en particular grave en
partes ms calientes de la zona templada en locales avcolas
antiguos con percheros. El caro es poco comn en opera-
ciones comerciales grandes y modernas de postura enjaulas,
pero se observa a menudo en granjas modernas de reproduc-
toras pesadas. Se puede identificar por la forma de la placa
dorsal y por los apndices largos como ltigos, que parecen
ser estiletes (figura 32-14). La hembra adulta mide cerca de
0.7 x 0.4 mm, y su color varia de gris a rojo intenso,
dependiendo del contenido de sangre. El ciclo de vida se
puede completar en un periodo tan corto como de 7 das.
Las hembras adultas ponen huevos en el entorno de los
huspedesde 12 a24 horas despusde su primera ingestin
de sangre. Los huevos germinan en 48 a 72 horas cuando
estn calientes. La larva de seis patas muda en 24 a 48 horas
sin alimentarse, convirtindose en ninfa hematfaga de
primera etapa; muda luego a ninfa de segunda etapa en otras
24 a 48 horas y poco tiempo despusmuda a la etapa adulta.
Los carosde pollo han vivido hasta34 semanassin alimento.
Los pollos son los huspedesms comunes, pero estos
caros pueden existir en pavos, pichones, canarios y varias
especies de aves silvestres. El ser humano tambin puede
ser atacado, y a menudo se observan invasiones de habita-
ciones humanas (apartamentos, hospitales, consultorios m-
dicos) por caros de nidos exteriores de pichones. Los
gorriones ingleses pueden transmitir este parsito debido a
su hbito de recubrir sus nidos con plumas de pollo. Estos
caros pueden no slo provocar anemia, disminuyendo de
esamanera intensa la produccin y aumentando la ingestin
de alimentos, sino en realidad matar aves, en particular
pollos y gallinas cluecas o ponedoras. Las aves en produc-
cin pueden rehusar incubar en nidos infestados. El incre-
mento en la ingestin de alimentos acompaado con menor
produccin son signos de que se deben buscar caros en las