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ISSN: 0430-8603
naime@ibiologia.unam.mx
Sociedad Mexicana de Entomologa, A.C.
Mxico
Ensayo
R omero-Lpez, A . A ., R . A rzuffi y M . A . M orn. 2005. Ferom onas y atrayentes sexuales de colepteros M elolonthidae de
im portancia agrcola. Folia Entom ol. M ex., 44 (2): 233-245.
R ESUMEN . Las ferom onas sexuales de insectos son una alternativa prom isoria para em plearse en program as de m anejo de plagas.
Sin em bargo, el uso de estas sustancias para el m anejo de colepteros M elolonthidae de im portancia agrcola ha sido lim itado,
principalm ente por el escaso conocim iento de su sistem a de com unicacin. En la presente revisin, se ofrece la inform acin m s
reciente sobre ferom onas sexuales, com unicacin qum ica y com portam iento sexual de los m elolntidos, adem s de delim itar
las fronteras entre los trm inos ferom ona y atrayente. Asim ism o, se actualiza el listado de las especies para las cuales se han
identificado ferom onas o atrayentes sexuales a nivel m undial y se analizan las perspectivas de desarrollo en M xico para esta lnea
de investigacin.
P ALABRAS CLAVE: M elolonthidae, com unicacin qum ica, com portam iento sexual, M IP.
R omero-Lpez, A . A ., R . A rzuffi, and M . A . M orn. 2005. Sex pherom ones and attractants in Coleoptera M elolonthidae with
agricultural im portance. Folia Entom ol. M ex., 44 (2): 233-245.
A BSTRACT. Insect sex pherom ones are potential pest m anagem ent tools. H owever, their use in C oleoptera M elolonthidae
m anagem ent has been delayed due to a lack of knowledge on com m unication system of this beetles. This review updates the
worldwide knowlewdge on sex pherom ones, chem ical com m unication and sexual behaviour of M elolonthidae. Also, propose a
clear delim itation between pherom one and attractant. A list of species and related com pounds identified is included. Potential
use of m elolontid sex pherom ones or attractants for m anagem ent in M xico is addressed.
K EY WORDS: M elolonthidae, chem ical com m unication, sexual behaviour, IPM .
El ambiente en el cual se desenvuelve un in- con carcter adaptativo para uno o ambos orga-
secto contiene una gran diversidad de estmulos nismos interactuantes (Dicke y Sabelis, 1988).
qumicos. Algunos son fisiolgica y etolgica- Para la localizacin de pareja, los insectos em-
mente irrelevantes; otros, son esenciales para la plean las feromonas sexuales (FS), las cuales son
transmisin de informacin. Entre estos ltimos mezclas de sustancias emitidas por un individuo
destacan los infoqumicos, los cuales median la de un sexo, con el objetivo de atraer a otro u
interaccin entre dos organismos y provocan en otros miembros del sexo opuesto y as lograr el
el receptor una respuesta fisiolgica o conductual apareamiento (W ard et al., 2002).
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convertido en una regla no escrita que ha gozado de plantas (Morn, 1986; Morn et al., 1997;
de la aceptacin general desde hace algunos Villalobos, 1992).
aos. En este sentido, con la actual revisin nos Gran parte de las investigaciones sobre la co-
adherimos al consenso y promovemos el cumpli- municacin qumica de este grupo se han con-
miento de por lo menos dos de los tres requeri- centrado en su relacin con los voltiles de plan-
mientos. No obstante, estamos convencidos de tas. Destacan los trabajos realizados con Eupho-
que no debe desestimarse la importancia de cono- ria sepulchralis F. (Cherry y Klein, 1992), Coti-
cer a las estructuras en las que se origina el est- nis nitida L. (Domek y Johnson, 1988; Domek et
mulo qumico, ya que al localizarlo se adquiere al., 1990), Popillia japonica Newman (Loughrin
un elemento de un enorme valor taxonmico y et al., 1995, 1996; Heath et al., 2001), Anomala
evolutivo. octiescostata Burmeister (Leal et al., 1994e), Ho-
Por otro lado, se recomienda utilizar el trmino plia communis W aterhouse (Imai et al., 1998),
AS cuando una sustancia provoca la captura de M aladera matrida Argaman (Ben-Yakir et al.,
individuos de un solo sexo en pruebas de campo, 1995), Macrodactylus subspinosus F. (Heath et
aunque todava no se haya identificado su es- al., 2001), Melolontha hippocastani F. (Ruther et
tructura qumica, detectado el sitio de produccin al., 2000, 2001, 2002), Melolontha melolontha
ni establecido el origen de la sustancia atrayente. L. (Reinecke et al., 2002), Phyllopherta diversa
Muchos AS se han descubierto simplemente al W aterhouse (Hansson et al., 1999) y Phyllo-
capturar los insectos en el campo. En determina- pherta horticola L. (Ruther y Tolasch, 2004).
das circunstancias se puede demostrar que el AS En lo referente a la comunicacin por FS, para
encontrado es idntico a la FS natural producida los colepteros se sabe que existe una gran diver-
por las hembras de esa especie, aunque en mu- sidad en los constituyentes de sus feromonas (Ya-
chos casos la composicin de la sustancia es des- mamoto y Ogawa, 1989), basadas en derivados
conocida. de isoprenoides, cidos grasos y aminocidos
(Tillman et al., 1999). En particular, para los
Comunicacin qumica en los colepteros M e- colepteros Melolonthidae se sabe que los rute-
lolonthidae linos utilizan FS constituidas principalmente por
Para colepteros, los reportes existentes sobre derivados de cidos grasos, aunque llegan a pre-
FS y AS son extensos, aunque para los integran- sentarse casos excepcionales en donde las hem-
tes de la familia Melolonthidae (para detalles de bras producen alcaloides con propiedades medi-
la clasificacin taxonmica, ver Morn et al., cinales (Leal et al., 1997). Para los dinastinos se
1997) la informacin es escasa y aislada. En M- ha documentado la identificacin de algunos AS
xico, estos insectos son conocidos popularmente (Potter, 1980; Imrei et al., 2002) y feromonas de
como mayates o escarabajos de mayo en su agregacin (Leal, 1998; 1999), mientras que para
etapa adulta, que es cuando atacan el follaje de los cetoninos se conoce la estructura de slo una
numerosas plantas frutales, forrajeras y de or- FS (Domek y Johnson, 1987). Por otro lado, los
nato, sin haberse estimado cuantitativamente to- melolontinos utilizan una gran diversidad de
dava el dao que ocasionan en muchos de los ca- compuestos, generalmente algunos derivados de
sos (Morn, 1986; Morn et al., 1997). Sin em- aminocidos y compuestos terpnicos (Leal,
bargo, en su etapa larvaria, cuando son conocidas 1998, 2001), as como derivados de azufre (Ro-
como gallinas ciegas, provocan importantes bbins et al., 2003). En algunos casos, no se ha
prdidas en cultivos de importancia econmica al llegado a elucidar la estructura qumica y slo se
alimentarse de las races de numerosas especies mencionan las sustancias emitidas por la hembra
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Cuadro 1
Ferom onas y atrayentes sexuales referidos para las subfam ilias Rutelinae, D ynastinae y Cetoniinae
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realis Arrow (Potter, 1980), as como de los ce- rastrear a su compaera potencial (King, 1984;
toninos C. nitida (Domek y Johnson, 1987) y Pa- Morn, 1986; Morn et al., 1996). Los actos que
ragymnetis flavomarginata sallei Schaum (Arce- anteceden a la liberacin del estmulo qumico
Prez y Morn, 1999). En el caso de los melolon- forman parte del patrn conocido como llamado
tinos, se cuenta con observaciones para Coste- sexual; dicho trmino fue acuado para referir
lytra zealandica W hite (Chapman, 1975), Scita- el comportamiento que presentan las hembras de
lia sericans Erichson (Hardy, 1976), Polyphylla los lepidpteros, previamente a la exposicin de
decemlineata Saylor (Van Steenwyk et al., su glndula feromonal (McNeil, 1991). De acuer-
1990), Macrodactylus costulatus Bates, Macro- do a la literatura, las hembras de Melolonthidae
dactylus sylphis Bates, Macrodactylus sericinus llevan a cabo un llamado sexual, con el cual
Bates (Eberhard, 1992; 1993a), Maladera ma- atraen a los machos distantes mediante sustancias
trida (Yarden y Shani, 1994; Harari et al., 2000; que en algunos casos se han considerado como
Falach et al., 2003), Rhizotrogus majalis (No- FS (Travis, 1939; Teetes et al., 1976; Potter,
jima et al., 2003a), Holotrichia parallela Mots- 1980; Guppy, 1982; King, 1984; Morn, 1986;
chulsky (Leal et al., 1992a, 1993), Holotrichia Villalobos, 1990; Eberhard, 1993b; Leal et al.,
consanguinea Blanchard (Leal et al., 1996a), 1992a, 1993, 1996a; Morn et al., 1996; Fa-
Holotrichia reynaudi Blanchard (W ard et al., cundo et al., 1999; W ard et al., 2002; Oehls-
2002), Phyllophaga lanceolata Saylor (Reinhard, chlager et al., 2003; Nojima et al., 2003b;
1940; Nojima et al., 2003b), Phyllophaga crinita Romero-Lpez et al., 2003).
Burmeister (Teetes et al., 1976), Phyllophaga A pesar de contar con esta informacin, es ne-
anxia LeConte (Guppy, 1982), Phyllophaga ma- cesaria una descripcin precisa de todo el com-
crophylla Bates (M orn, 1986), Phyllophaga ve- portamiento sexual (sobre todo precopulatorio y
tula Horn (Villalobos, 1990), Phyllophaga vicina postcopulatorio) y su cuantificacin, a fin de
Moser (Eberhard, 1993b), Phyllophaga lalanza comparar y establecer diferencias y similitudes
Saylor (Morn et al., 1996), Phyllophaga ele- entre especies de melolntidos, principalmente
nans Saylor (Oehlschlager et al., 2003) y Phyllo- las de importancia agrcola. Con ello, se podrn
phaga cuyabana Moser (Oliveira y Garca, reducir los errores en el establecimiento de estra-
2003). tegias de manejo para este grupo de insectos.
Los estudios sobre la cpula de melolntidos se
limitan a especies de los gneros Macrodactylus Liberacin y recepcin de FS: glndulas pro-
(Eberhard, 1992, 1993a) y Phyllophaga (Eber- ductoras y receptores antenales
hard, 1993b). En lo referente al estudio del com- Pocos han sido los estudios realizados sobre
portamiento precopulatorio en condiciones de la- glndulas productoras de FS (GPFS) en Melolon-
boratorio o invernadero, se cuenta con descrip- thidae, las cuales han sido identificadas a partir
ciones precisas nicamente para Exomala orien- de extractos totales de tejidos abdominales, aun-
talis W aterhouse (Facundo et al., 1999), Phyllo- que se desconoce su microestructura (Leal,
phaga cuyabana Moser (Oliveira y Garca, 2003) 1998). Para los rutelinos se ha demostrado que
y Phyllophaga obsoleta Blanchard (Romero- las hembras cuentan con GPFS conformadas por
Lpez et al., 2003). una lnea de clulas epiteliales ubicadas en la su-
En general, se sabe que mientras las hembras de perficie de la placa anal y en dos esternitos api-
Melolonthidae emergen, los machos vuelan bus- cales; la feromona es emitida al exterior a travs
cando un punto elevado en donde posarse para de canales cuticulares (Tada y Leal, 1997). Este
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Cuadro 2
Ferom onas y atrayentes sexuales referidos para la subfam ilia M elolonthinae
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tipo de GPFS son caractersticas de especies del necke, 1975). Cabe mencionar que se han iden-
gnero Anomala. En cambio, en los melolontinos tificado diferentes tipos de sensilos antenales en
la morfologa de estas glndulas es ms diversa. P. diversa (Hansson et al., 1999), Anomala cu-
Las hembras de Heptophylla picea Motschulsky prea Hope (Leal y M ochizuki, 1993; Larsson et
presentan una glndula feromonal del tipo ano- al., 1999), P. japonica (Kim y Leal, 2000) y Ph.
malino (Tada y Leal, 1997), las de Costelytra anxia (Ochieng et al., 2002). Adicionalmente al
zealandica White tienen una bacteria simbitica estudio morfolgico, en la actualidad se conoce
en un par de glndulas accesorias (Hoyt et al., el nmero y distribucin de estos receptores en
1971) y las de Rhizotrogus aequinoctialis Herbst machos y hembras de Ph. obsoleta (Romero-
presentan una glndula redonda de color lechoso Lpez et al., 2004).
localizada al final del abdomen (Leal, 1998). En
el caso de H. parallela y Ph. obsoleta, las hem- Perspectivas del uso de FS y AS en programas
bras presentan un llamado sexual particular en de M anejo Integrado de Plagas
el cual exponen una estructura parecida a un El uso de plaguicidas para reducir los daos
saco, en su pice abdominal, el cual contiene causados por plagas en la actividad agrcola ha
cantidades importante del componente mayor de tenido un crecimiento importante en las ltimas
su feromona sexual (Leal et al., 1993; Romero- dcadas, con lo cual se crea una dependencia casi
Lpez et al., 2003). nicamente en H. parallela total en los mtodos qumicos de proteccin, con
se conoce la existencia de un epitelio a partir del sus respectivos efectos nocivos a la salud humana
cual se produce la FS (Kim y Leal, 1999). En la y al ambiente. A partir de estas deficiencias se ha
actualidad, la terminalia abdominal de la hembra reconocido que es necesario un enfoque multidi-
de Ph. obsoleta es motivo de estudio y se ha lo- mensional con una visin agroecolgica del pro-
grado la identificacin de un epitelio con carac- blema. Este enfoque es representado por el Ma-
tersticas secretoras, que bien podra formar parte nejo Integrado de Plagas (M IP), que es un sis-
de la GPFS. La informacin que se desprenda de tema basado en la integracin y aplicacin estra-
dicha caracterizacin permitir confirmar la pre- tgica de los diferentes mtodos de control de
sencia de una FS en la comunicacin qumica se- plagas conocidos, incluso el empleo de agroqu-
xual de esta especie, adems de que permitir co- micos sintticos y/o naturales, coordinados arm-
nocer el sitio de produccin y la forma de libe- nicamente dentro de una estrategia de manejo y
racin de la FS. basado en un anlisis de costo/beneficio que con-
En lo referente a la recepcin de FS, la mayora sidera los intereses e impactos en productores,
de los rganos sensoriales que capturan estos es- sociedad y el ambiente (Enkerlin et al., 1997;
tmulos se localiza en las antenas y en particular Kogan, 1998). El M IP es un sistema complejo en
en las lamelas con las que estn provistas este el que se requiere un conocimiento profundo so-
grupo de insectos (Morn, 1986). Se conocen bre la biologa del insecto plaga (ciclo biolgico,
como sensilos y estn funcionalmente adaptadas comportamiento, abundancia y dinmica pobla-
para responder a los estmulos qumicos suspen- cional, interaccin con otras especies de insectos
didos en el aire (Zacharuk, 1980; Visser, 1986). y con sus enemigos naturales, etc.). Dentro de
En los melolntidos, la mayora de estos rganos este contexto, dichos conocimientos resultan in-
sensoriales pueden ser observados como modifi- dispensables para el diseo e implementacin
caciones cuticulares de tres tipos bsicos: lmi- exitosa de los mtodos y estrategias de manejo de
nas con poros huecos, lminas con poros sobre poblaciones de dicho insecto (Enkerlin et al.,
cavidades y estructuras en forma de pelos (M ei- 1997).
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Romero-Lpez et al.: Feromonas y atrayentes sexuales de Melolonthidae
La implementacin del MIP requiere de mto- cisiones. En primer trmino, es indispensable te-
dos de monitoreo sobre la abundancia y estacio- ner pleno conocimiento de la biologa del insecto
nalidad de las poblaciones, as como el manejo plaga (Rojas et al., 1993), con lo cual podr esti-
de las mismas con el uso de diferentes elementos marse el momento adecuado para la colocacin
para su control. Para el monitoreo, existen com- de las trampas (M cNeil, 1991). Enseguida, se
puestos qumicos naturales y sintticos que pue- vuelve obligado un buen diseo de la trampa, el
den ser FS, feromonas de agregacin, AS o atra- cual debe considerar tamao, el dispositivo de li-
yentes alimentarios; tambin se utilizan el color beracin (fibras, microcpsulas, cuerdas, lmi-
y las formas geomtricas como atrayentes vi- nas), su ubicacin, el nmero y distribucin en el
suales. Todos estos estmulos se complementan rea de estudio y qu tipo de cebo se utilizar
con recipientes de diferentes tamaos y formas (Jutsum y Gordon, 1989; Flint y Doane, 1996).
que tienen la funcin de capturar a los insectos Todo ello depende directamente de las caracters-
atrados. La identificacin y posterior sntesis de ticas generales del insecto que se necesita cap-
los compuestos que constituyen a las FS han per- turar y de las condiciones ambientales (tempe-
mitido el diseo de trampas para la deteccin y ratura, humedad, velocidad del viento, intensidad
monitoreo de poblaciones de insectos, as como de la luz) que prevalecen en la zona de trampeo
para la alteracin de su apareamiento. Estas tram- (M cNeil, 1991). Para sortear la limitacin de la
pas son ya consideradas como parte de los pro- atraccin exclusiva de machos, se recomienda la
gramas MIP, en algunos sistemas cultivo-plaga combinacin de las FS con atrayentes para hem-
(Enkerlin et al., 1997). bras (voltiles de plantas, atrayentes alimenticios
Las FS son altamente especficas y su uso para o visuales). El efecto sinrgico de esta combina-
el control de insectos no interfiere otras inter- cin permite mayores capturas con respecto al
acciones biolgicas dentro de un sistema de culti- uso de FS de manera individual (Foster y Harris,
vo (Thomson et al., 2000). La mayora de las FS 1997; Landolt y Phillips, 1997). En el momento
son producidas por las hembras y provocan res- que ya se cuenta con esta informacin bsica,
puestas en los machos de su propia especie; por debe iniciarse el anlisis socioeconmico y eva-
ello se han utilizado como mtodos de interrup- luar los aspectos de costo-beneficio de todo el
cin del apareamiento y sobre todo, en el moni- proceso e implementar un sistema de trampeo ba-
toreo de poblaciones (Foster y Harris, 1997). Sin sado en el uso de FS.
embargo, existen diversos obstculos que impi- Los resultados obtenidos en aos recientes con
den un mayor desarrollo y una total aceptacin las FS y AS en programas MIP para melo-
de las feromonas en un programa M IP, con fines lntidos, han sido alentadores. La investigacin
de reduccin de poblaciones. Destacan los altos en la ecologa qumica de estos colepteros ha
costos de su procesamiento (aislamiento, identifi- adquirido gran importancia a nivel mundial,
cacin), la necesidad de controlar varias especies sobre todo en especies de los gneros Anomala,
plaga (Thomson et al., 2000), los factores biti- Holotrichia y Phyllophaga (Leal, 1998; 1999).
cos y abiticos que pueden influir en su emisin Se ha logrado determinar la naturaleza qumica
y recepcin (M cNeil, 1991) y el limitado impacto de las FS de diversas especies, con lo cual se han
que se provoca en el tamao de las subsecuentes elaborado trampas atrayentes que reproducen de
generaciones del insecto plaga al slo capturar manera muy cercana la proporcin de compo-
machos (Foster y Harris, 1997). Por lo anterior, nentes qumicos y tasa de emisin de los com-
deben considerarse algunos aspectos que resultan puestos liberados por las hembras (Tablas 1 y 2).
determinantes en el momento de la toma de de- Los casos de trampas cebadas con FS que han
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permitido mayores capturas de machos en con- qumica de los gneros ms importantes de Melo-
diciones de campo, son cada vez ms frecuentes. lonthidae a nivel mundial y se ha dado explica-
A partir de los resultados obtenidos con C. cin a ciertos aspectos fundamentales de su bio-
zealandica (Henzell y Lowe, 1970; Osborne y loga y ecologa. En contraparte, la informacin
Hoyt, 1970; Fenemore et al., 1972; Chapman, para especies mexicanas es escasa y anecdtica.
1975; Henzell y Lauren, 1976) y P. japonica Adems de la identificacin de FS, se requieren
(Ladd Jr., 1970; Klein et al., 1973; Tumlinson et estudios cuantitativos de su comportamiento re-
al., 1977; Klostermeyer, 1985), se ha abierto el productor, de su GPFS (incluso a nivel histoqu-
abanico a otras especies. Destacan las pruebas mico) y de sus receptores antenales. Se espera
con especies de los gneros Anomala (Hasegawa que a mediano plazo se cuente con esta infor-
et al., 1993; Zhang et al., 1994; Leal et al., macin para algunas de las especies (principal-
1994a, b, c, d; Tth et al., 1994, 2003), Holo- mente del gnero Phyllophaga) que forman los
trichia (Leal et al., 1993, 1996a; W ard et al., conocidos complejos gallina ciega. De esta
2002) y Phyllophaga (Zhang et al,, 1997; Leal et manera, al mismo tiempo que podra disearse un
al., 2003; Oehlschlager et al., 2003; Nojima et sistema de monitoreo especfico (trampas basa-
al., 2003b; Robbins et al., 2003). das en las FS identificadas en cada especie), se
estara en condiciones de profundizar en aspectos
Pueden las FS y AS ser incluidas en un pro- filogenticos y evolutivos, con un valor taxon-
grama M IP para melolntidos en M xico? mico invaluable.
En Mxico, hasta hace unos aos no se contaba
con ningn registro de identificacin qumica de A G R A D E C IM IE N TO S
FS o AS para Melolonthidae. nicamente se ha- Angel Alonso Romero Lpez fue becario
ba reportado la liberacin de feromonas o sus- CONACyT y del Programa de Formacin de In-
tancias atrayentes por parte de hembras del g- vestigadores del Instituto Politcnico Nacional
nero Phyllophaga (Morn, 1986; Villalobos, (PIFI, IPN) durante la realizacin del trabajo.
1990), sin precisar los compuestos constitu- Ren Arzuffi es becario COFAA y EDI, IPN. Un
yentes. Recientemente se han identificado en for- especial agradecimiento al Dr. Francisco J. Villa-
ma parcial algunos derivados de cidos grasos, lobos por haber proporcionado informacin su-
alcoholes grasos e hidrocarburos alifticos como mamente valiosa para el enriquecimiento del pre-
posibles constituyentes de la feromona sexual sente escrito.
liberada por las hembras de Ph. obsoleta (Rome-
ro-Lpez, 2003), e incluso, se ha identificado un LITERATURA CITADA
derivado fenlico, el cual ha sido encontrado A RCE-P REZ, R. Y M .A. M ORN. 1999. El ciclo de vida de
nicamente en hembras (Romero-Lpez et al., Paragym netis flavom arginata sallei Schaum (Coleoptera:
datos no publicados). Es probable que dichos M elolonthidae: Cetoniinae), con observaciones sobre su
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