Revista da Biologia (2011) Vol. Esp.

Biogeografia: 26-30 Ensaio

Filogeografia
Phylogeography

Felipe de Mello Martins1, Marcus Vincius Domingues2

1
Departamento de Zoologia, Instituto de Biocincias, Universidade de So Paulo, SP Brasil
2
Universidade Federal do Par, Campus Bragana Brasil

Resumo. A filogeografia definida como o estudo dos princpios e processos que determinam Contatos dos autores:
a distribuio geogrfica de linhagens genealgicas. Neste artigo, revisamos brevemente a felipemartins1305@gmail.com
histria e escopo da filogeografia, bem como apresentamos um panorama atual da filogeografia mvdomingues71@gmail.com
no Brasil, destacando reas carentes em estudos e potenciais desafios.
Palavraschave. Filogeografia, biogeografia, rvores de genes. Recebido 14ago10
Aceito 15mai11
Abstract. Phylogeography is defined as the study of principles and processes governing Publicado 07nov11
the geographical distribution of genealogical lineages. In this manuscript, we briefly review
the history and purview of phylogeography, and also overlook the current state of the art of
phylogeography in Brazil, highlighting understudied areas and possible challenges.
Key words. Phylogeography, biogeography, genetrees.

Introduo dade, pois atravs dessas genealogias que os

A filogeografia definida como o estudo dos
princpios e processos que determinam a dis-
tribuio geogrfica de linhagens genealgicas
(Avise e col., 1987). Como o prprio nome indi-
ca, a filogeografia lida no somente com as re-
laes filogenticas entre os txons estudados,
mas com os componentes histricos respons-
veis pela distribuio espacial das linhagens.
A anlise e interpretao da distribuio de
linhagens requerem o processamento conjun-
to de informaes de uma srie de disciplinas,
incluindo sistemtica filogentica, gentica de
populaes, etologia, demografia, paleontolo-
gia, geologia, entre outras. O carter multidisci-
plinar da filogeografia, em particular das reas
do conhecimento envolvidas, faz com que esta
disciplina crie uma ponte entre processos micro
e macroevolutivos.
Apesar dos processos micro e macroevo-
lutivos serem historicamente tratados de forma
separada, estes processos sempre estiveram in-
timamente ligados, um como extrapolao do
outro. Os ramos de uma rvore filogentica que
considera linhagens em escala macroevolutiva
possuem uma subestruturao hierrquica que
consiste de ramos cada vez menores, resultan-
do, em ltima anlise, numa relao de paren-
tesco de uma gerao para outra (Fig. 1). Tanto
a gentica de populaes quanto a sistemtica
filogentica lidam com relaes de ancestrali-
genes so transmitidos, traando o caminho de
hereditariedade (conceito da gentica de popu-
laes) que, por sua vez, estaro impressos na
filogenia (conceito da sistemtica) A filogeogra-
fia une micro e macroevoluo justamente por
utilizar ambas as abordagens e conceitos em
uma s anlise.
Em sua essncia, a filogeografia lida com a
distribuio espacial de alelos cuja relao filo-
gentica pode ser inferida. Porm, ao contrrio
da percepo corrente, esta disciplina no pre-
cisa basear-se exclusivamente em dados mo-
leculares. Pesquisas filogeogrficas podem ser
realizadas com dados morfolgicos, comporta-
mentais ou outros quaisquer desde que anali-
sadas atravs de uma perspectiva filogentica
ao longo de uma distribuio geogrfica (Avise,
2000).
A histria do desenvolvimento da filogeo-
grafia est intimamente ligada ao desenvolvi-
mento de novas tecnologias e marcadores mo-
leculares na dcada de 70. Na dcada anterior,
o desenvolvimento da eletroforese de protenas
(alozimas) permitiu pela primeira vez que a di-
versidade gentica das espcies fosse acessada
de forma direta, mas manteve a descontinuida-
de entre estudos micro e macroevolutivos, uma
vez que os alelos eram identificados por pos-
surem diferentes propriedade eletroforticas,
mas no era possvel estimar relaes de ances-
 Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia
tralidade entre estes alelos. A descoberta das
enzimas de restrio e subseqente surgimento
de algoritmos capazes de estimar distncia ge-
ntica a partir de mapas de restrio foram fun-
damentais para o surgimento da disciplina. Es-
tudos em DNA extracromossmico na primeira
metade da dcada de 70 mostraram que o DNA
mitocondrial (DNAmt) em animais possui uma
alta taxa de evoluo. Em 1975, um trabalho
pioneiro utilizou mapas de restrio em DNA-
mt para estimar relaes filogenticas entre
espcies de lagartos partenogenticas (Brown
e Wright, 1975). O primeiro estudo utilizando
uma abordagem explicitamente filogeogrfica
foi de Avise e colaboradores em 1979, que es-
tudaram roedores dos gneros Peromyscus e Ge-
omys na Amrica do Norte. Tais estudos j apre-
sentavam os elementos bsicos da abordagem
filogeogrfica que permanecem at hoje. Aps
a publicao de outros trabalhos com a mesma
abordagem, o termo filogeografia foi cunhado
por Avise e colaboradores em um ensaio clssi-
co de 1987.
Figura 1. Processos micro e macro evolutivos esto in-
timamente ligados, um como extrapolao do outro.
Ao submeter uma rvore filogentica (e.g. filogenia da
Ordem Primata) a um aumento de resoluo em ltima
anlise chega-se a uma relao de pedigree (heredogra-
ma). Adaptado de Avise e colaboradores (1987).
Publicado originalmente em: 137-150 / Figura 8.1 / Carvalho CJB, Al-
meida EAB: Biogeografia da Amrica do Sul 1 Edio, publicado por
Editora Roca, Copyright (2011).
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Estes trabalhos pioneiros e o surgimen-
to da filogeografia como disciplina trouxeram
o aspecto revolucionrio de utilizar conceitos
filogenticos ao nvel intraespecfico, introdu-
zindo a noo no ortodoxa de considerar os
indivduos de uma espcie como unidades ta-
xonmicas operacionais (Operational Taxonomic
UnitsOTUs) em anlises de gentica de popu-
laes. Os trabalhos pioneiros de gentica de
populaes utilizavam-se principalmente alo-
zimas como marcadores de fluxo gnico (mar-
cadores com baixa resoluo e sem informao
filogentica). As unidades para anlise (OTUs,
que nesse caso eram chamados de demes ou
populaes) eram sempre definidas a priori, ge-
ralmente por sua localidade geogrfica. Aps a
anlise dos dados coletados, tais unidades po-
deriam ou no ser confirmadas atravs da com-
parao de freqncias allicas utilizando abor-
dagens estatsticas, extremamente sensveis
a erros de amostragem. A partir do momento
que possvel recuperar a histria evolutiva
de determinados marcadores em indivduos
amostrados, no h necessidade de elaborao
de premissas sobre a histria das populaes -
que passam a ser definidas a posteriori, depois
da reconstruo filogentica. Alm disso, o alto
grau de resoluo apresentado por sequncias
de DNA torna possvel descartar preocupaes
exageradas quanto aos erros de amostragem,
to freqentes em estudos anteriores.
Abordagem filogeogrfica
A abordagem filogeogrfica clssica con-
siste em sobrepor uma genealogia ao mapa de
distribuio das amostras analisadas a fim de
encontrar (ou no) concordncia entre as li-
nhagens e sua distribuio no espao. Avise e
colaboradores (1987) utilizavam as seguinte
premissas na formulao de estudos filogeo-
grficos: (1) a maior parte das espcies com-
posta de populaes geograficamente estrutu-
radas cujos membros ocupam ramos distintos
em uma genealogia; (2) espcies que possuem
pouca ou nenhuma estrutura filogeogrfica
possuem hbitos que incluem disperso de in-
divduos ou grupos e ocupam reas onde no
existem barreiras fsicas conspcuas que impe-
am o fluxo gnico; e (3) grupos intraespecficos
monofilticos separados por grandes distncias
genticas surgem de persistentes barreiras ao
fluxo gnico.
Avise e colaboradores (1987), com base nos
estudos publicados at ento, sumarizaram os
28 Martins & Domingues: Filogeografia
possveis padres filogeogrficos que podem
ser encontrados ao se estudar organismos. So
basicamente cinco padres resultantes da com-
binao de dois fatores: a magnitude da diver-
gncia gentica encontrada entre as linhagens e
o grau de localizao (ou circunscrio) geogr-
fica das mesmas. Os diferentes padres esto
representados na Figura 2.
Figura 2. Representao dos cinco padres filogeogrfi-
cos descritos por Avise (2000) demonstrando a relao
entre distncia gentica e distribuio geogrfica das
linhagens genticas. Adaptado de Avise (2000).
Publicado originalmente em: 137-150 / Figura 8.5 / Carvalho CJB, Al-
meida EAB: Biogeografia da Amrica do Sul 1 Edio, publicado por
Editora Roca, Copyright (2011)
As premissas utilizadas para definir os cin-
co padres filogeogrficos bsicos so bastante
simples. A vicarincia e isolamento geogrfico
geram diferenciao gentica entre populaes
ou espcies em marcadores genticos, seja por
ao de seleo ou por deriva gentica, muta-
o e sorteio de linhagens. Se o tempo de iso-
lamento for longo suficiente, as demes (popu-
laes) apresentaro monofiletismo recproco.
Se o tempo de separao for longo, os clados
identificados estaro separados por uma alta
divergncia gentica (padro tipo I); se for re-
lativamente recente, a divergncia gentica ser
baixa (padro tipo III). Quando ocorre contato
secundrio entre duas populaes que perma-
neceram isoladas no passado, possvel encon-
trar linhagens divergentes ocupando a mes-
ma rea geogrfica (padro tipo II). Quando
no existem barreiras para o fluxo gnico, que
ocorre indiscriminadamente ao longo da rea
de ocorrncia da espcie, este possui um efei-
to homogeneizante que impede o surgimento
de linhagens divergentes geograficamente es-
truturadas (padro tipo IV). Em alguns casos
do padro IV, existem linhagens que possuem
ocorrncia restrita como consequncia de baixo
fluxo gnico contemporneo entre populaes
historicamente ligadas (padro tipo V) (ver Avi-
se, 2000 para exemplos).
Os estudos pioneiros em filogeografia de-
monstraram que as premissas levantadas na
publicao original de 1987 eram uma aproxi-
mao vlida: organismos de baixa vagilidade,
como roedores, invariavelmente eram forma-
dos por populaes altamente divergentes e
geograficamente distintas, enquanto espcies
com alto potencial de disperso (como aves e
organismos marinhos) comumente apresenta-
vam ausncia de estruturao geogrfica (pa-
dro IV).
No Brasil, muitos estudos foram realizados
na dcada de 90 na Amaznia, com intuito de
avaliar as diferentes hipteses histricas criadas
para explicar a grande diversidade encontrada
neste bioma, como as hipteses de rios como
barreiras, refgios e gradientes ecolgicos. Du-
rante esses anos, que surgiu a necessidade de
refinar e incrementar as anlises filogeogrfi-
cas, uma vez que sobrepor rvores de genes em
mapas no era uma abordagem capaz de discri-
minar entre os diferentes processos histricos
que podem gerar o mesmo padro filogentico
observado (ver Patton e da Silva, 1998). A partir
do final dos anos 90, os estudos fiogeogrficos
passaram a empregar mltiplos marcadores
com diferentes caractersticas (DNAmt, DNA
nuclear e dados morfolgicos). Estudos como
estes foram capazes de demonstrar filopatria
(permanncia durante toda a vida na locali-
dade de nascimento) de fmeas e disperso de
machos (Castella e col., 2001), correlao entre
clados filogeogrficos e morfologia associada a
histria natural (Miller-Butterworth e col, 2003)
e diferenas em introgresso entre diferentes
marcadores moleculares (Melo-Ferreira e col.
2005). A partir dos anos 2000, finalmente pas-
 Revista da Biologia (2011) Vol. Esp. Biogeografia
sou a ocorrer a integrao entre a filogeografia
comparativa e a teoria da coalescncia, mais
uma vez impulsionadas por avanos tecnolgi-
cos que permitiram a implementao de anli-
ses coalescentes em computadores com alta ca-
pacidade de processamento. O coalescente (ou
teoria da coalescncia) engloba uma coleo de
tratamentos matemticos formais s relaes de
ancestralidade e descendncia a partir de uma
amostragem e considerado o maior avano
em gentica de populaes dos ltimos 20 anos
(Nordborg, 2001). A partir da integrao entre a
filogeografia e o coalescente os trabalhos emp-
ricos desta ltima disciplina tornaram-se mais
complexos e capazes de discriminar estatistica-
mente diferentes cenrios histricos capazes de
gerar estrutura geogrfica em atributos genti-
cos.
A filogeografia um campo que no para
de crescer e ampliar sua caracterstica multidis-
ciplinar. Como na poca do surgimento da dis-
ciplina, seu desenvolvimento est intimamente
ligado aos avanos tecnolgicos e metodolgi-
cos da cincia com um todo, que permitem a
formao de conjuntos de dados cada vez mais
complexos, passando de estudos que se utiliza-
vam somente de DNAmt h 10 anos atrs para
a era da genmica. Estudos filogeogrficos rea-
lizados hoje contam no s com as abordagens
filogenticas e de gentica de populaes clssi-
cas, mas tambm com sofisticados mtodos de
inferncia em demografia histrica baseados e
abordagens matemticas e estatsticas da teoria
da coalescncia, simulaes de complexos cen-
rios demogrficos histricos associados a mo-
delagem de nichos paleoclimticos e ferramen-
tas computacionais cada vez mais eficientes.
Estudos filogeogrficos no Brasi: Estado da
arte, desafios e perspectivas
Logo aps o termo filogeografia ser cunhado
atravs da publicao clssica de 1987, rapida-
mente um grande nmero de pesquisadores
adotaram a disciplina, que cresceu exponen-
cialmente na comunidade cientfica, merecen-
do um nmero especial e exclusivo da revista
Molecular Ecology em 1998 (nmero 7, volume
4). De 1987 a 2009, conforme dados disponveis
no ISI Web of ScienceSM, 4.376 artigos que apre-
sentam a palavra filogeografia (ou sua deri-
vao, filogeogrfico) em seu ttulo, resumo
ou palavras-chaves foram publicados (Figura
3). Os estudos publicados abrangem represen-
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tantes dos cinco reinos conhecidos, incluindo
tambm os vrus. Constatou-se tambm que
houve um aumento muito grande de publica-
es na ltima dcada, saltando de 97 em 1999
para 1126 em 2008 e primeiro semestre de 2009.
Este recente progresso na rea fruto no s do
aumento do interesse da comunidade cientfica
mas tambm de uma melhor compreenso de
processos e padres de distribuio dos orga-
nismos aliada a novos mtodos, tcnicas, geno-
mas disponveis e computadores mais potentes
(revisto em Beheregaray, 2008 e Avise, 2009).
Todavia, o nmero de publicaes abor-
dando a filogeografia de organismos Neotropi-
cais quando comparados com os dados acima
citados pouco expressivo (Figura 3). Parado-
xalmente, a regio Neotropical conhecida por
sua megadiversidade, uma vez que estima-se
que 14% da biota mundial encontrada apenas
no Brasil (Lewinsohn e Prado, 2005). Somente
em 1996, quase dez anos depois do artigo cls-
sico de Avise e colaboradores, foi publicado o
primeiro estudo filogeogrfico em organismos
sul americanos (reviso em Patton e da Silva,
1998). Desde ento (1996-2009), apenas outros
236 artigos foram publicados. Uma das pos-
sveis explicaes para este fato que muitos
txons Neotropicais permanecem pouco defi-
nidos do ponto de vista taxonmico, filogen-
tico, geogrfico e em muitos casos dos aspectos
mais bsicos de sua histria natural. Associado
a este fato, tm-se o problema do baixo nmero
de sistematas, em vrios grupos de organismos,
limitando assim um refinamento melhor dos
modelos a serem estudados.
Ao decompor a produo cientfica no
pas no nvel de grupos taxonmicos, os meta-
zorios tem o maior nmero de trabalhos pu-
blicados (185), com destaque para a produo
em vertebrados terrestres (58%), seguida dos
invertebrados terrestres, vertebrados aquticos,
invertebrados aquticos e invertebrados parasi-
tas, com 18%, 14%, 7% e 3%, respectivamente.
Observa-se que os vertebrados terrestres repre-
sentam o grupo taxonmico com maior nme-
ro de publicaes. Esta desigualdade pode ser
explicada em parte pelo fato de que os primei-
ros modelos estudados em filogeografia foram
vertebrados terrestres, onde grande parte dos
padres, processos e protocolos foram funda-
mentados. Justifica-se, ento, a replicao de
trabalhos filogeogrficos utilizando-se estes or-
ganismos como modelo para a fauna Neotropi-
cal; alm disso, os estudos realizados nos Neo-
30 Martins & Domingues: Filogeografia
trpicos eram realizados pelos mesmos grupos
pioneiros nos EUA.
Figura 3. Grfico representando nmero de publica-
es em filogeografia para regio Neotropical (linha
verde) e para o mundo (linha azul). Adaptado de
Martins e Domingues (2011).
Publicado originalmente em: 137-150 / Figura 8.7 / Carvalho CJB, Al-
meida EAB: Biogeografia da Amrica do Sul 1 Edio, publicado por
Editora Roca, Copyright (2011)
O singelo aumento de publicaes nos l-
timos dez anos (um salto de quatro para 39 pu-
blicaes de 1998 a 2008) tambm pode ser jus-
tificado, a partir da informao de que somente
na ltima dcada, pesquisadores brasileiros
dedicados a estudos filogeogrficos, oriundos
de laboratrios no exterior onde obtiveram seu
doutorado, esto formando a primeira gerao
de pesquisadores em instituies brasileiras
focados em estudar a fauna Sul Americana. As
possibilidades para estudos filogeogrficos no
Brasil so muitas: alm do desequilbrio j cita-
do (que se traduz em uma carncia de estudo fi-
logeogrficos em invertebrados), os estudos de
filogeografia no Brasil tambm so enviesados
quando o assunto a rea estudada. Os primei-
ros estudos publicados com a fauna brasileira
focaram-se no bioma Amaznia, e muitos dos
estudos publicados at hoje tratam da fauna
deste bioma. Nos ltimos anos, a maior parte
das publicaes tem sido realizada com a fauna
da Mata Atlntica, um dos biomas mais ame-
aados do planeta. Outras formaes vegetais
brasileiras como o Cerrado, a Caatinga, o Pan-
tanal e os campos sulinos permanecem virtual-
mente sem estudos filogeogrficos e, numa es-
cala maior, carentes de estudos biogeogrficos.
Espera-se que o nmero de artigos publi-
cados venha a aumentar nos prximos anos, a
partir da contribuio das novas geraes de
pesquisadores interessados pela compreenso
da evoluo espacial das biotas pela realizao
de estudos filogeogrficos.
Agradecimentos
Agradeemos ao Professor Silvio Nihei pelo
convite feito a ns pra escrever este texto, e a
Leon Franciatto e Mariana V. Siqueira pelas fi-
guras. Agradecemos tambm a dois revisores
annimos pelas sugestes
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