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Estudio de las funciones ejecutivas en pacientes con

enfermedad de Parkinson en fases iniciales


Executive function deficit in initial Parkinsons disease

Muiz Casado J. A. 1 1
Centro Residencia de Rehabilitacin
Osuna Benavides A. 2 Neurolgica Arco Iris. Madrid.
2
Departamento de Psicologa Bsica II
(Procesos Cognitivos), Facultad de Psicologa
de la Universidad Complutense (UCM).
Madrid.

RESUMEN ABSTRACT
La enfermedad de Parkinson (EP) es una enfermedad Parkinsons disease (PD) is a progressive neurological dise-
neurolgica y progresiva que implica dficit motores y pre- ase involving motor deficits and with disorders in various
senta alteraciones en diferentes procesos cognitivos (vi- cognitive processes (visual and spatial, executive functions,
suoespaciales, funciones ejecutivas y memoria). En esta and memory). This research was designed to study the
investigacin se pretende estudiar el funcionamiento eje- executive performance in patients with early PD. For this
cutivo en pacientes con EP en estados iniciales. Con esta purpose, a test battery was designed to evaluate executive
finalidad, se dise una batera de pruebas que evala las functions. The patients had no depressive symptoms or
funciones ejecutivas. Los pacientes no presentaban ni sin- global cognitive impairment. The results show that the pa-
tomatologa depresiva ni deterioro cognitivo global. Los re- tients had a cognitive profile of dysexecutive type, that is,
sultados muestran que los pacientes presentan un perfil deficit in working memory, in the capacity of abstraction,
cognitivo de tipo disejecutivo, es decir, dficit en memo- cognitive flexibility, planning actions and skills to inhibit be-
ria de trabajo, en la capacidad de abstraccin, en la flexi- haviors inappropriate to the field demands. In addition, pa-
bilidad cognitiva, en la planificacin de acciones y en la tients with early PD obtained worse results than controls
habilidad para inhibir conductas no adecuadas a las de- when fulfilling tasks for evaluating sustained, selective and
mandas del contexto. Adems, los pacientes con EP des- alternating attention, this attention deficit being associated
de fases iniciales, obtienen peores resultados que los su- with a low processing rate (bradyphrenia).
jetos controles en tareas que evalan atencin sostenida,
selectiva y alternante, acompandose este dficit aten-
cional de una lentitud en la velocidad de procesamiento
(bradifrenia).
Palabras clave: Key words:
Cortex prefrontal, sndrome disejecutivo, evaluacin neu- Prefrontal cortex, dysexecutive syndrom, neuropsychologi-
ropsicolgica, enfermedad de Parkinson. cal assessment, Parkinson disease.
MAPFRE MEDICINA, 2007; 18 Supl. I: 46-53

INTRODUCCIN nerativa en frecuencia, y suele afectar al 1-2%


de la poblacin mayor de 65 aos (1). La EP,
La Enfermedad de Parkinson (EP en adelante) adems de implicar dficit motores desde el ini-
se considera la segunda enfermedad neurodege- cio de la enfermedad, tambin afecta a diferentes
procesos cognitivos especficos como las reas
visuoespaciales y visuoperceptivas, funciones eje-
Correspondencia: cutivas y determinados aspectos de la memoria.
A. Osuna Benavides. Facultad de Psicologa (Buzn 32) Departamento
de Psicologa Bsica II (Procesos Cognitivos) UCM (Somosaguas)
Incluso en pacientes de novo, es decir recin
28223 Pozuelo de Alarcn. Madrid diagnosticados y sin tratamiento farmacolgico,
angelaosunab@hotmail.com
se encuentra un rendimiento inferior en funcio- Por lo tanto, los dficit que se van a abordar en
nes ejecutivas (2), un dficit que suele revertir esta investigacin se refieren a las reas ejecuti-
con la instauracin de medicacin dopaminrgi- vas, las cuales permiten la correcta adaptacin
ca, lo que indica la relevancia del sistema dopa- del individuo a las demandas actuales de su con-
minrgico en dicho dficit (3,4). texto y permiten realizar con xito las actividades
Las alteraciones cognitivas asociadas a la EP de la vida diaria (12).
oscilan entre los dficit especficos en determina- Los dficit en funciones ejecutivas se observan
das reas, hasta la presencia de demencia en un desde fases iniciales de la EP, sobre todo en lo
20 - 30% de los casos, segn avanza la enferme- que se refiere a la manipulacin y monitoriza-
dad (5 , 6). De esta manera, las implicaciones de cin de la informacin, ya sea verbal o visual.
las alteraciones neuropsicolgicas en pacientes En general, los pacientes con EP producen me-
con EP inicial se pueden sintetizar fundamental- nos categoras correctas y un alto nmero de
mente en los siguientes puntos (1, 7-10): errores perseverativos en el Test de Clasificacin
de Cartas de Wisconsin (WCST) (10,13,14), as
Z Los pacientes con EP de novo presentan altera- como dificultades en la organizacin, manejo y
ciones de predominio frontal, sobre todo en d- sustitucin de conceptos por otros ms novedo-
ficit de procesos ejecutivos como una disminu- sos. Se ha encontrado tambin una dificultad pa-
cin en atencin selectiva y dificultades en ra inhibir la interferencia (15) y una disminucin
flexibilidad mental. en mantener la atencin de una forma selectiva
(16).
Z Los pacientes manifiestan una incapacidad para Esta investigacin pretende profundizar en los
cambiar el foco atencional as como una dificul- dficit ejecutivos que presentan pacientes recin
tad para dividir los recursos atencionales entre diagnosticados de EP a travs de una batera ex-
varias tareas y para inhibir informacin irrele- tensa de evaluacin neuropsicolgica. Por lo tan-
vante (11). Se observa tambin un aumento en to, nuestros objetivos son:
el tiempo de reaccin y un enlentecimiento de la
velocidad de procesamiento (bradifrenia). Z 1. Evaluar la capacidad de procesar la informa-
cin de una manera flexible, adecuada a las de-
Z Los pacientes con EP presentan dficit en al mandas de la tarea e inhibiendo la interferencia
aprendizaje de material tanto verbal como vi- hacia otros elementos no implicados en dicha
sual probablemente debido a la ineficacia en el tarea.
uso de estrategias de codificacin de la infor-
macin presentada. Adems, suelen manifestar Z 2. Examinar la generacin y evocacin de nue-
un dficit en su memoria de trabajo. Aparte, se vos conceptos fruto del razonamiento abstracto.
ha demostrado que presentan alteraciones en la
recuperacin del material almacenado debido Z 3. Analizar la habilidad para iniciar, secuenciar
al mal empleo de estrategias de acceso a la in- y mantener una tarea.
formacin.
Z 4. Explorar la capacidad de planificar estrate-
Z Por ltimo, los pacientes con EP en estadios gias con la finalidad de resolver un problema a
tempranos presentan alteraciones en las funcio- travs de estrategias coherentes a la demanda
nes visuoespaciales y perceptivas. Sobre todo en de las actividades propuestas.
el reconocimiento facial de rostros y orienta-
cin y juicio de lneas. Adems, con la evolu- MTODO
cin de la enfermedad se observan otras altera-
ciones visuoespaciales y visuoperceptivas (10); Muestra
sntesis y anlisis visual y apraxia constructiva Para esta Investigacin se seleccionaron 18 pa-
(elaboracin y copia de dibujos y figuras geo- cientes con EP en fases iniciales, que provenan
mtricas). de las Consultas Externas de Neurologa del
Tabla 1. Estadsticos descriptivos de las variables sociodemogrficas, del MEC y de la GDS.
Tipo de sujeto N Media Desviacion tip.

Edad EP 18 71,67 6,444


Control 18 69,89 5,212
Aos de escolarizacin EP 18 8,83 3,222
Control 18 10,33 4,433

Hospital Clnico San Carlos de Madrid. Los fue de 8,83, mientras que el grupo de los sujetos
pacientes fueron diagnosticados de EP proba- controles fue de 10,33.
ble, ya que al menos cumplan dos de los snto- Para descartar la presencia de Deterioro Cog-
mas clnicos cardinales (bradicinesia, rigidez y nitivo Global se utiliz el Mini Examen Cog-
temblor de reposo), la enfermedad tena un inicio noscitivo (MEC) (19) (versin espaola del
unilateral y exista una buena respuesta al trata- Mini-Mental State Examination (20)). Ambos
miento dopaminrgico. grupos, pacientes y controles, presentaron pun-
Los pacientes se encontraban en las fases ini- tuaciones dentro de la normalidad y no se dife-
ciales de la EP (estadios 1-2,5) de acuerdo con la renciaron entre ellos. Mediante la Escala de De-
versin actual de la Escala de Hoehn y Yahr (17) presin Geritrica (21) se comprob que ningn
realizada en por Fahr, Tolosa y Maria (18). paciente presentaba ningn trastorno psiquitri-
La edad media de edad de los EP fue de 71,67 co, puntuando dentro de la normalidad.
aos y la de los sujetos controles de 69,89. En el Adems, a todos los pacientes se les practic
grupo de EP, la media de aos de escolarizacin una prueba de Neuroimagen Estructural para

Tabla 2. Estadsticos descriptivos del MEC y de la GDS.

Tipo de sujeto N Media Desviacin tip.

Orientacin del MEC EP 18 10,00 ,000


Control 18 10,00 ,000
Fijacin del MEC EP 18 3,00 ,000
Control 18 3,00 ,000
Concentracin y clculo del MEC EP 18 6,89 1,367
Control 18 7,28 1,127
Memoria del MEC EP 18 2,11 ,832
Control 18 2,72 ,461
Lenguaje y Construccin del MEC EP 18 10,78 ,428
Control 18 10,67 ,840
Puntuacin total Mini-examen Cognoscitivo (max. 35) EP 18 32,78 1,927
Control 18 33,67 1,455
Escala de Depresin Geritrica-Yeasavage EP 18 ,89 1,079
Control 18 1,00 1,910
descartar cualquier lesin del Sistema Nervioso va en el apartado de memoria del MEC
Central. (p=0,010).
Se seleccionaron 18 sujetos controles de Los pacientes con EP desde fases iniciales, emi-
acuerdo con las caractersticas sociodemogrfi- tieron menos aciertos en el subtest de claves de
cas de los pacientes. Ninguno de los sujetos nmeros (p=0,029), obtuvieron peor rendimiento
controles presentaba un trastorno neurolgico en dgitos inversos (p=0,028), semejanzas
ni psiquitrico. Todos los controles puntuaron (p=0,027) y letras y nmeros (0,035), siendo to-
tambin dentro de la normalidad en la Escala das estas diferencias significativas a nivel estads-
de Depresin de Yesavage, y por lo tanto, al tico. Adems, los pacientes presentaron dficit en
igual que los pacientes no presentaban un cua- la tarea de cancelacin, tanto en la emisin de la
dro depresivo. respuesta (p=0,000) como en el uso de estrategias
A todos los pacientes y controles se les pidi un en su ejecucin (p=0,001). Los pacientes obtuvie-
consentimiento para poder realizar el presente es- ron unas puntuaciones similares a los controles
tudio.

Procedimiento Tabla 3. Diferencias significativas en


Se han evaluado la memoria de trabajo, veloci- las pruebas de Evaluacin Neuropsicolgica
dad de procesamiento, diferentes funciones aten-
Variables t Sig.
cionales, as como los procesos ejecutivos a tra-
vs de las siguientes pruebas:
Memoria del MEC -2,725 ,010
Z Escala De Inteligencia Para Adultos de Wechsler WAIS: Clave de Nmeros Aciertos -2,280 ,029
(WAIS - III) (22): En el presente estudio se han WAIS: Dgitos Inversos -2,291 ,028
utilizado los subtests Clave de Nmeros, Seme- WAIS: Semejanzas puntuacin total -2,314 ,027
janzas, Aritmtica, Dgitos y Letras y Nmeros. WAIS: Letras y Nmeros puntuacin total -2,190 ,035
Cancelacin: Aciertos -4,133 ,000
Z Tareas De Cancelacin (23).
Cancelacin: uso de una estrategia 3,768 ,001

Z Test de Vocabulario de Boston (24).

Z Test de Stroop (25). en todas las variables del Test de denominacin


de Boston.
Z Test de Fluidez Verbal (FAS) (26). Para poder analizar los dficit ejecutivos en
nuestra muestra, se aplicaron tanto a los contro-
Z Trail Making Test (TMT) (27). les como a los pacientes los siguientes tests; Test
de fluidez verbal (FAS), el Trail Making Test
Z Torre de Hanoi (28). (TMT), el test de Stroop, la Torre de Hanoi y el
Test De Clasificacin De Tarjetas De Wisconsin
Z Test De Clasificacin De Tarjetas De Wisconsin (WCST).
(WCST) (Chelune et al., 1997) (29). En general, nuestros pacientes presentaron
unos resultados inferiores en todos los test de
RESULTADOS evaluacin de las funciones ejecutivas. Los pa-
cientes con EP desde fases iniciales presentaron
No se hallaron diferencias significativas en la ms errores en el TMT parte B (p=0,047), evo-
distribucin por la edad, nivel de estudios, aos caron menos ejemplares en todas los apartados
de escolarizacin, puntuacin en el MEC y en la del FAS, tanto fonticos como semnticos, e in-
puntuacin de depresin de la GDS de Yesava- cluso cometieron ms perseveraciones que el
ge, entre el grupo control y los pacientes con EP. grupo control, siendo significativas las perseve-
Aunque, si se observ una diferencia significati- raciones del nmero de nombres de utensilios
Tabla 4. Diferencias significativas en las pruebas que evalan funcin ejecutiva

Variables t Sig.

TMT parte A: tiempo (en segundos) 1,707 ,097


TMT parte B: errores 2,056 ,047
Stroop: Puntuacin en palabras -2,676 ,011
Stroop: Puntuacin en color -2,524 ,016
Stroop: Puntuacin en palabra-color -4,409 ,000
Stroop: Interferencia -4,324 ,000
HANOI: Errores 2,305 ,027
HANOI: Nmero de movimientos 1,698 ,099
FAS: n de palabras que empiezan por F Aciertos -2,151 ,039
FAS: n de palabras que empiezan por A Aciertos -2,690 ,011
FAS: n de palabras que empiezan por S Aciertos -3,692 ,001
FAS: n de palabras que empiezan por S Perseveraciones 1,712 ,096
FAS: n de nombres de animales Aciertos -3,848 ,000
FAS: n de nombres de frutas Aciertos -2,767 ,009
FAS: n de nombres de frutas Perseveraciones 1,712 ,096
FAS: n de nombres de utensilios Aciertos -3,391 ,002
FAS: n de nombres de utensilios Perseveraciones 2,230 ,032
FAS: n de nombres de prendas de vestir Aciertos -3,529 ,001
WCST: Num de intentos aplicados 4,530 ,000
WCST: Nm total de errores 5,290 ,000
WCST: Porcentaje de errores 5,238 ,000
WCST: Respuestas perseverativas 4,743 ,000
WCST: Porcentaje de respuestas perseverativas 4,697 ,000
WCST: Errores perseverativos 4,971 ,000
WCST: Porcentaje de errores perseverativos 4,333 ,000
WCST: Errores no perseverativos 4,655 ,000
WCST: Porcentaje de errores no perseverativos 4,373 ,000
WCST: Respuestas de nivel conceptual -3,094 ,004
WCST: Porcentaje de respuestas de nivel conceptual -5,181 ,000
WCST: Nm de categoras completadas -4,444 ,000
WCST: Intentos para completar la primera categora 1,938 ,061
WCST: Fallos para mantener la actitud 1,359 ,183
WCST: Aprender a aprender (diferencia media) 3,459 ,001

(p=0,032). Se observaron diferencias significati- Hanoi, los pacientes cometieron ms errores,


vas en todos los apartados del Stroop, sobre to- siendo esta diferencia significativa (p=0,027) y
do en la tercera parte (p=0,000) y en la puntua- tambin necesitaron ms movimientos, aunque
cin de interferencia (p=0,000). En la Torre de esta diferencia no alcanz la significatividad.
Por ltimo, los pacientes presentaban ms difi- formacin de una forma congruente a la deman-
cultades en todos los apartados del WCST, sien- da de la tarea y de una forma flexible. Esta mis-
do estas diferencias significativas a nivel esta- ma dificultad se ha encontrado a la hora de cam-
dstico. biar de set durante la ejecucin de la segunda
parte del TMT. Estas alteraciones ejecutivas pro-
DISCUSIN vocan que los pacientes obtengan peores resulta-
dos en tareas que requieren un esfuerzo cogniti-
Esta investigacin ha vuelto a poner de mani- vo elevado y un control de la inhibicin de
fiesto que los pacientes con EP, desde fases inicia- estmulos.
les, presentan un deterioro significativo en las La incapacidad observada por nuestros pacien-
funciones ejecutivas, a pesar de no manifestar tes para plantificar estrategias e iniciar y mante-
una demencia ni una incapacidad para poder de- ner una tarea, se han demostrado por la pobre
sarrollar con normalidad las actividades de la vi- ejecucin en la evocacin espontnea de ejem-
da cotidiana. plares en la prueba FAS, tanto en sus componen-
Nuestros resultados son congruentes con los es- tes fonticos como en sus componentes semnti-
tudios de neuroimagen funcional, en los cuales se cos. A su vez, esta alteracin en planificar y
han comprobado que los dficit hallados en fun- buscar estrategias para solucionar problemas, se
ciones ejecutivas y en memoria de trabajo desde ha constatado en el mayor nmero de movi-
las fases iniciales de la EP, podran depender ma- mientos y de errores cometidos en la Torre de
yoritariamente de la alteracin de los circuitos Hanoi.
frontoestriados que conectan los ganglios basales Por ltimo, otra de las funciones corticales su-
con la corteza prefrontal dorsolateral (30-32). Si- periores con gran componente ejecutivo y orga-
guiendo con esta lnea de pensamiento, las altera- nizativo es la memoria de trabajo. Nuestros pa-
ciones que manifiestan nuestros pacientes en se- cientes han obtenido peores resultados que los
cuenciacin, planificacin de las respuestas y sujetos controles en los diferentes subtests de
manipulacin de la informacin dentro de la me- memoria de trabajo del WAIS (dgitos inversos,
moria de trabajo, se ha asociado en estudios ac- letras y nmeros y aritmtica). Estos resultados
tuales con una hipoactivacin de reas prefronta- se sitan en la lnea de otros estudios (3), los
les dorsolaterales (33). cuales han concluido que los pacientes con EP
Los resultados de nuestra investigacin son manifiestan dificultades en tareas de memoria
congruentes con los objetivos propuestos inicial- que implican procesos estratgicos, de organiza-
mente. Nuestros pacientes con EP en fases inicia- cin y de manipulacin activa de la informa-
les, han producido un nmero inferior de catego- cin.
ras en el WCST y un nmero elevado de errores
perseverativos, por lo tanto presentan dficit a la CONCLUSIONES
hora de crear nuevos conceptos a travs del razo-
namiento abstracto. Adems, nuestros pacientes Los estudios realizados sobre los dficit neu-
tambin han manifestado un deterioro significati- ropsicolgicos en pacientes con EP inicial, han
vo en el subtest semejanzas del WAIS, el cual eva- hallado resultados homogneos. Es decir, los pa-
la la capacidad de abstraccin y razonamiento cientes desde el inicio de la enfermedad presen-
verbal. tan alteraciones en ciertas reas cognitivas, co-
Estos hallazgos son congruentes con los encon- mo las funciones visuoespaciales, algunos
trados por otros autores (13,14,34). Por otra aspectos de la memoria y sobre todo en las fun-
parte, los pacientes han presentado una altera- ciones ejecutivas. En esta investigacin, se ha
cin en la inhibicin de la interferencia en el Test comprobado la existencia de dichos dficit, so-
de Stroop y una incapacidad para atender selec- bre todo en tareas que requieren planificacin,
tivamente a los estmulos propuestos en la tarea. solucin de problemas, flexibilidad cognitiva,
Por lo tanto, nuestros pacientes han presentado generacin de estrategias, secuenciacin y razo-
alteraciones en la habilidad para procesar la in- namiento abstracto verbal.
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