Sunteți pe pagina 1din 24

Univ. Sci. 2015, Vol.

Disponible gratuitamente en línea

artículo original

escala espacial de floraciones de cianobacterias en el Viejo


Providencia, Caribe colombiano

Mónica Puyana 1 , Alberto Acosta 2, Katherine Bernal-Sotelo 3, Trigal Velásquez-Rodríguez 2,


Freddy Ramos 4

Abstracto

floraciones de cianobacterias se han incrementado en las aguas costeras de todo el mundo, facilitado por la entrada excesiva
de nutrientes y el calentamiento global de parecer. Se examinó la presencia, la escala espacial y la cubierta de floraciones de
cianobacterias en diferentes hábitats de los sistemas de arrecifes frente a la isla de Providencia, e identificamos la floración
principal que forma taxones. Las cianobacterias se registraron en cuatro ecosistemas diferentes, seis zonas geomorfológicas
y nueve hábitats. cianobacterias bentónicas alcanzó el 18 al 72% de la cobertura total en cinco hábitats, particularmente en
las partes noroeste, este y sureste de la isla. Okeania, Lyngbya, Symploca, Phormidium, Oscillatoria o La espirulina. Una
floración de cianobacterias planctónicas estaba dominado por Trichodesmium y desarrollado en el arrecife frontal de la isla
(NW), a raíz de las fuertes lluvias. Estos resultados sugieren un posible nuevo factor de estrés para el complejo de arrecifes
de la isla. Las investigaciones futuras deberían centrarse en los factores ambientales que permiten a floraciones de
cianobacterias y su impacto sobre los ecosistemas locales y servicios.

palabras clave: cianobacterias; zonas geomorfológicas; habitat; consorcios microbianos; Caribe.

Editado por Luz Teresa Valderrama

1. Programa de Biología Marina, Departamento de Ciencias Biológicas y Ambientales,


Facultad de Ciencias Naturales e Ingeniería, Universidad Jorge Tadeo Lozano, Bogotá, Introducción
Colombia.

En la región del Caribe, al menos el 80% de la cobertura total de coral se


ha perdido desde los años setenta (Mumby y Steneck 2008). Los factores
3. Programa Regional de Posgrado en Biología, Universidad de Costa Rica, 11.501 a 2.060
San Pedro, San José, Costa Rica.
que explican esta pérdida son el desarrollo costero y el aumento de la

4. Universidad Nacional de Colombia, Departamento de Química, Facultad de población humana, la escorrentía de aguas residuales, la entrada de
Ciencias, Bogotá, Colombia. sedimentos, la eutrofización, la sobrepesca y alteración en las cadenas
Recibido: 07/01/2014 Aceptado: 20-08-2014 alimentarias, la proliferación de algas carnosas y césped (McCook et al.
Publicado en línea: 25-08-2014
2001, Burke y Maidens
Citación: Puyana M, Acosta A, Bernal-Sotelo K, Velásquez-Rodríguez 2010), las enfermedades y el cambio climático
T, F Ramos (2015) La escala espacial de floraciones de cianobacterias en Old Providencia,
Caribe colombiano. Universitas Scientiarum 20 (1): 83-105 doi: 10.11144 /
(Aronson y Precht 2006, Mora
Javeriana.SC20-1.sscb 2008). degradación de los arrecifes es una consecuencia de la reducción

Fondos: Pontificia Universidad Javeriana; Colciencias; Universidad Jorge en la cobertura de coral y el reclutamiento de coral, así como un aumento
Tadeo Lozano; Banco de la República; Fundación Mariano Ospina en la colonización sustrato por macroalgas y cianobacterias (River &
Pérez-ICETEX; Universidad de Costa Rica;
Edmunds 2001, Kuffner & Paul

material complementario electrónico: Supl. 1 (video floración -planktonic)


2004, Kuffner et al. 2006, Hughes et al. 2010, Charpy
et al. 2012).

Universitas Scientiarum, Revista de la Facultad de Ciencias, Universidad Javeriana, se encuentra bajo la licencia Creative Commons 2.5 de Colombia: Reconocimiento - No comercial - Sin obras derivadas.
84 floraciones de cianobacterias en Colombia

Floraciones de cianobacterias bentónicas parecen estar en tapetes microbianos o el consumo de oxígeno como
aumento a escala global (Paul 2008, Paerl & Paul 2012). Hay floraciones retroceden y se descomponen (Hallegraeff 1993,
informes de estos eventos en el Océano Pacífico (Becerro et al., Frias- López et al. 2003, Havens 2008). En los arrecifes de
2006, Smith et al., 2008), atolones de Micronesia y las islas de coral, las cianobacterias pueden desempeñar funciones
Hawai (Kuffner et al. 2006), el Océano Índico (Charpy et al. similares a las de macroalgas en términos de la producción
2012), el Báltico mar (Paerl 2002, Conley et al. primaria y las interacciones con los herbívoros, dada su local
y de temporada abundancia (Paul et al. 2001). Por las
2009), y el Océano Atlántico (Hayes et al., 2001, Paul et al., razones antes mencionadas, las floraciones se consideran
2005). un acontecimiento importante en zonas de arrecifes y, en
consecuencia, existe una fuerte necesidad de proporcionar
floraciones de cianobacterias a menudo se desarrollan en las
información básica sobre las cianobacterias a los
zonas costeras con aporte de nutrientes significativa (revisado en
administradores de arrecifes.
Ahern et al. 2008, Paerl y Huisman 2009), así como en las zonas
altamente pobladas y degradados (Hawser et al. 1992, Butler 1995,
Ritson-Williams et al. 2005). Sin embargo, también hay informes de
estos eventos en lugares aislados, como las Islas Fiji (Yamamuro Las cianobacterias tienen tasas de crecimiento rápidas y son
inaceptables para la mayoría de los herbívoros generalistas (Thacker et
1999), Guam (Pennings et al., 1997, Nagle & Paul 1998, Thacker & Paul al., 1997, Nagle & Paul 1999, Thacker & Paul 2004, Kuffner et al., 2006,
2001, Becerro et al., 2006) y la Polinesia Francesa (Charpy et al. 2012). Paerl et al. 2011, Paul et al. 2011), logrando de esta manera alta biomasa
Además se produce en aguas poco profundas, los factores tales como (Ritson-Williams et al.
alta temperatura, la acción de ondas de baja, el aumento de nitrógeno, 2005) y cubrir grandes áreas en diferentes ecosistemas marinos y los
fósforo, y la disponibilidad de hierro están relacionados con la formación hábitats en periodos de pocas semanas. floraciones de cianobacterias
de eflorescencias (O'Neil et al. 2000, Kuffner & Paul 2004, Albert et al. son estacionalmente recurrente en zonas de arrecifes (Paul et al., 2001,
2005, Ahern et al. 2007b, Ahern et al. 2008). Si bien las causas de Paul Kuffner y 2004, Ritson- Williams et al., 2005, Kuffner et al., 2006),
CyanoHABs (floraciones de algas nocivas) en aguas dulces y salobres se las praderas de posidonia (Paerl 2002, Pittman y Pittman 2005, Conley
han estudiado a fondo (revisado en Paerl et al. 2011, Leão et al. 2012, et al. 2009), manglares (Paerl 2002, Pittman y Pittman 2005), estuarios y
Paerl & Paul 2012), las floraciones de cianobacterias marinas son menos lagunas costeras (Charpy et al. 2012). En la literatura, sin embargo, hay
comprendidos. pocas descripciones detalladas de la presencia y la cobertura de las
cianobacterias bentónicas entre los diferentes hábitats en complejos de
arrecife.

Muchas especies de
cianobacterias han participado en las floraciones de algas nocivas
(FAN), ciano-Havens (2008, Paerl & Paul 2012). Estos tienen Aquí, se presenta la ocurrencia de floraciones de
consecuencias negativas directas o indirectas cianobacterias en Old Providence Island, con el fin de
en planctónicas y / o bentónica hacer frente a su escala espacial, los hábitats donde se
comunidades, pero en particular en los organismos que tienen contacto desarrollan y de la medida en que logran en diferentes
cercano con (Hallock 2005). En esos eventos, cianobacterias crecer hábitats marinos. Proporcionamos el primer mapa
sobre el sustrato, formando esteras que afectan organismos bentónicos detallado hábitat marino de la isla e incluir alguna
(Ritson-Williams et al. 2005). Las toxinas producidas por cianobacterias información sobre los principales grupos taxonómicos
que forman la floración-también pueden afectar a las tortugas marinas, que forman la floración en la región. La comprensión
mamíferos (incluyendo humanos), peces o invertebrados debido a su de la incidencia, la distribución espacial y la extensión
neurotóxicos, efectos citotóxicos o hepatotóxicos (Sivonen 1996, Sellner de floraciones de cianobacterias puede ayudar a
1997, Chorus y Bartram 1999, Metcalf y Codd 2004, Arthur et al., 2008, proponer medidas de control y de gestión en la región
Humpage del Caribe.

2008, Miller et al. 2010). También ejercen un impacto negativo, como


resultado de los procesos químicos, tales como la acumulación y
liberación de sulfuro de hidrógeno en

Universitas Scientiarum Vol. 20 (1): 83-105 www.javeriana.edu.co/scientiarum/ojs


Puyana et al. 85

materiales y métodos 2013). También recibe la descarga de temporada de las corrientes de


agua dulce (sedimentos y aportes de materia orgánica) de la isla hacia el
Área de estudio
exterior hacia el mar (Geister y Díaz 1997).
Old Providence Island es parte del Archipiélago de San Andrés,
Los vientos predominantes del este y noreste (influencia de los
Providencia y Santa Catalina, un grupo de islas oceánicas,
vientos alisios del noreste) se dividen Old Providence Island en un
bancos sumergidos y atolones situado a unos 300 kilómetros de
lado este seco y húmedo un lado occidental. Los meses con baja
la costa de Mosquitos de Nicaragua (CORALINA-INVEMAR 2012,
acción actual debido a la disminución de la velocidad del viento son
Bolaños y Acosta 2013). El archipiélago es parte de la Reserva
mayo, septiembre y octubre (Realpe et al. 2012, González y Hurtado
de la Biosfera Seaflower establecido por la UNESCO en 2000, un
área protegida que abarca aproximadamente el 10% del mar
2012). Las mareas son semi-diurna pero estrecha. La parte occidental de
Caribe.
la isla es a veces afectada por fuertes marejadas.

Providencia es una isla de origen volcánico (Mioceno), con una En el archipiélago, las concentraciones de nitrato y fosfato exhiben
superficie emergida de 20 km 2. El complejo de arrecifes poco profundos gran variación, con valores altos superando los de otros lugares del
en Providencia tiene un área total de 285 km 2 y se caracteriza por el Caribe. Las concentraciones de nutrientes varían dependiendo de los
desarrollo de diferentes formaciones de coral (Geister 1977, 1986, sitios, el tiempo del año y la distancia a las viviendas humanas (Gavio et
Díaz et al. 2000). A 32 kilometros barrera largo arrecife corre a lo largo al. 2010). En la isla de Providencia, mayores niveles de nutrientes
del lado oriental de la isla (García et al. 2003). Las asociaciones durante la estación húmeda se correlacionan con el aumento de la
dominantes en la barrera son asociaciones de Milleporidae y escorrentía de agua dulce por arroyos temporales o barrancos, descarga
zoanthidians (en el arrecife de barrera y pinacles), arrecifes de parche de aguas residuales sin tratar, los lixiviados de vertedero, los residuos
donde taxones predominantes son Montastraea spp., Porites astreoides y orgánicos e inorgánicos de las prácticas de cría de animales e insumos
Diploria spp. y cadenas de arrecifes que rodean la isla Kathleena de hojarasca de manglar de la Mc frijol zona de la laguna (Vivas-Aguas et
(Santa Catalina) y la parte noreste de la Providencia. Estos se al. 2012). valores de nitrógeno orgánico disuelto de la isla de Providencia
caracterizan por corales masivos, tales como siderea Siderastrea, son en promedio 74,38 ± 39,43 g / l (intervalo:
Diploria spp. y Montastraea

2,7 a 281 g / L), mientras que las concentraciones de fosfato son en


spp., junto con Porites spp. En el lado occidental de la isla, la promedio 88,9 ± 183,7 g / l (intervalo: 1,8 a 1352 mg / L; Vivas-Aguas et
terraza frontal del arrecife se caracteriza por el predominio de al 2012)..
octocorales, corales y macroalgas como cylindrus Dendrogyra ( Acosta
y Acevedo 2006), Muestreo
Porites spp. y Diploria spp. (Sánchez 1998, Díaz 2005, Acosta et al.
Los estudios de campo de cianobacterias se realizaron en Old
2011, Bernal y Acosta-Sotelo 2012).
Providence Island en tres momentos. El primer conjunto de encuestas
El archipiélago tiene un clima tropical seco-húmedo, con dos se realizó durante los meses de lluvias de octubre y noviembre de 2009
estaciones principales: tiempo de verano (enero a abril) y húmeda (de y julio de 2010, en tres sitios de arrecifes en la parte occidental de la isla

junio a diciembre), con picos máximos de lluvia entre octubre y (pináculos, Lugar de Felipe y El Planchón). En estas encuestas se

noviembre (266-301 mm) (González y Hurtado 2012 ). Mayo es evaluó la cubierta de cianobacterias bentónicas utilizando transectos de

considerado un mes de transición entre temporadas (Díaz et al., 1996). banda que cubren un área entre 30 y 60 m 2

Los meses más cálidos del año oscilan entre mayo hasta finales de
septiembre (Vivas-Aguas et al. 2012). La temperatura del agua varía en cada sitio. También se registró signos tales como la mortalidad de
entre 28,2 ° C ± 1,26 SD (rango: 24-32 ° C; Vivas-Aguas et al 2012.). tejidos, el crecimiento excesivo o la competencia directa entre los
salinidad de superficie muestra valores medios de 34,8 ± 1,62 (Intervalo: corales, gorgonias y cianobacterias. El segundo conjunto de encuestas
26-37; Vivas-Aguas et al 2012.). Las variaciones en la temperatura y la se realizó entre octubre y noviembre de 2012. En éstos, una evaluación
salinidad entre las estaciones secas y húmedas están principalmente detallada de floraciones de cianobacterias bentónicas y planctónicas en
relacionados con los niveles de precipitación (INVEMAR-REDCAM diferentes sustratos en el complejo de arrecifes poco profundos de Old
Providence, entre 1 y 15 m de profundidad, se llevó a cabo

Universitas Scientiarum Vol. 20 (1): 83-105 www.javeriana.edu.co/scientiarum/ojs


86 floraciones de cianobacterias en Colombia

( Figura 1). En estos estudios, se utilizó una imagen de satélite QuickBird dominio (13 ° 18'-13 ° 24'N y 81 ° 19'-81 ° 25'W) fue tratado por
a partir de 2012 para identificar y localizar los hábitats y sus principales georreferencia con datos de campo. corrección atmosférica se ha
componentes bentónicos. La imagen de satélite realizado mediante el módulo FLAASH

Figura 1. Área de estudio muestreada a Old Providence Island en octubre de 2012. Las líneas rectas alrededor de la isla representan los transectos de muestreo evaluados

por Manta remolque. Los números en negrita al inicio de cada transecto indican el número de transectos. Los valores en el medio de cada línea muestran el área de

muestreo de cada transecto en km 2. Todos los transectos tenían la misma anchura (0,015 km), pero la longitud era variable (transecta 1 = 6 km, transecta 20 = 7 km,

transecta 21 = 5 km, transectos 3 y 6 = 4 km, transectos 2, 4, 5, 8 , 16, 18 y 19 = 3 km, transectos 7, 9, 10, 11, 12, 13, 14, 15, 17 transecta = 2 km). áreas de rayas a lo largo

de la parte este de la isla representan el arrecife de coral. flechas negras en negrilla muestran el patrón general de las corrientes marinas alrededor de la isla (Prahl 1983).

Sistema de proyección mapa es WGS84.

Universitas Scientiarum Vol. 20 (1): 83-105 www.javeriana.edu.co/scientiarum/ojs


Puyana et al. 87

ENVI 5.0 y deglint siguiente Hedley et al. (2005). Aplicación de en el muestreo, fueron más tarde usado para clasificar y
índice invariante (1981) profundidad de Lyzenga, permitió la validar la imagen de satélite (Bernal et al. unpub. datos). Se
reducción de la interferencia de la columna de agua y su registraron un total de 550 puntos que cubrían diferentes tipos
profundidad variable siguiente Mumby y Edwards (2000). Veintiún, de hábitat. De vez en cuando, o bien la profundidad del agua o
15 m de ancho, transectos perpendiculares a la costa, se turbidez impidieron una adecuada identificación de los
examinaron para registrar la presencia de cianobacterias y la principales componentes bentónicos, así que los buceadores
cobertura relativa. Los transectos fueron separados unos de otros descienden a tomar ya sea imágenes o muestras para
por aproximadamente 930 m (30 s; Fig. 1). longitud Transect identificar correctamente esas características. Registramos las
variaba dependiendo en qué lado de la isla que fueron colocados. floraciones, ya sea por fotografías bajo el agua o imágenes de
La técnica Manta Tow se aplicó a lo largo de cada transecto, vídeo ( Supl. 1).
Dentro de cada transecto, se registró el tipo y la frecuencia de los
diferentes hábitats observados y se calculó el área relativa
cubierta por cianobacterias. También se registró y geopositioned
(± 3 m), el principio y el final de cada tipo de hábitat a lo largo de Hábitats fueron clasificados de acuerdo a la cobertura relativa de
cada transecto. Por lo tanto, la extensión de cada categoría los componentes bentónicos siguiente estudios similares en la región
hábitat en el espacio se considera un “punto”. Todos los tipos de (Díaz et al. 2000, Benfield et al.
hábitat, reordenados la extensión de cada categoría de hábitat en 2007, Madden et al. 2008, Walker et al. 2008). Cada unidad fue
el espacio se considera un “punto”. Todos los tipos de hábitat, etiquetado nombrando inicialmente la zona geomorfológicas donde
reordenados la extensión de cada categoría de hábitat en el estaba situado ( Figura 2), seguido por abreviaturas de los
espacio se considera un “punto”. Todos los tipos de hábitat, componentes principales bentónicos según su dominancia relativa
reordenados (mayor a menor). Componentes con cobertura ≤ 5% fueron excluidos
de la etiqueta hábitat. Cuando los elementos tenían una cobertura
similar (diferencia ≤ 3%), los elementos eran

Figura 2. Esquema de la clasificación de arrecife, zonas geomorfológicas, las comunidades bentónicas y componentes utilizados para categorizar y hábitats de nombre en

el complejo de arrecifes Antiguo Providencia.

Universitas Scientiarum Vol. 20 (1): 83-105 www.javeriana.edu.co/scientiarum/ojs


88 floraciones de cianobacterias en Colombia

separados por un guión (-), siempre colocar el de constricciones intertabicular y presencia de casos mucilaginosas
elemento dominante en primer lugar. La imagen se (Komárek y Anagnostidis 2005). La identificación taxonómica de las
divide en segmentos en los objetos que utilizan cianobacterias se ha realizado tradicionalmente sobre la base de los
software de segmentación de imágenes Berkeley. Por parámetros morfológicos, especialmente en los que pertenecen a la
último, se generó un mapa de los hábitats donde se orden Oscillatoriales debido a su gran tamaño de la celda (Thacker &
encontraron las cianobacterias, así como el área (km 2) ocupada
Paul 2001, Charpy et al. 2010, Engene et al. 2010). A los efectos de
por cada unidad y el área ocupada por las este trabajo se informe de los taxones más común que se encuentra en
cianobacterias dentro de la unidad. observaciones de campo tras Komárek y Anagnostidis (2005) y Engene
et al. (2013b). Durante el período comprendido entre 2011 y 2014 se ha
producido una profunda reevaluación de la sistemática del grupo más
allá de reasignación de género, mostrando una gran diversidad
genética, y la amplia variación morfológica y química (Thacker & Paul
2004, Engene et al.

2010, Engene et al. 2011, Engene et al. 2012, Engene et al. 2013A,
Además, se utilizó DIVA-GIS de software 7.4.0 para generar un
Engene et al. 2013b). Blooms de cianobacterias bentónicas marina no
mapa que representa la frecuencia en la que las cianobacterias se
se monoespecífico e identificación “preciso” especies implica análisis
registraron en puntos georreferenciados de campo. El mapa se divide
moleculares y quimiotaxonómicas. Sin embargo, todavía hay muchas
en células espaciales de 270 x 270 m (0.073 km 2) en el que se
secuencias que sólo se pueden resolver en un nivel de género. Por lo
identificaron densidad cianobacterias o el número de puntos con
tanto, no se realizó una lista de especies de floración formando
cianobacterias (absoluta de frecuencia de grabación). Cada celda se
cianobacterias con sus abundancias medias o mapas que indican su
identifica con un color específico de acuerdo con la frecuencia de
distribución espacial.
puntos (blanco = 0 puntos, azul = 1 punto, turquesa = 2 puntos, amarillo
= 3 puntos; rojo = 4 puntos, donde el valor registrado mínimo por célula
era 0 puntos y el valor máximo registrado por célula fue de 4 puntos).
Análisis de los datos

La cobertura de datos (%) de cada componente bentónica, así como la

Se llevó a cabo la tercera serie de encuestas durante diciembre de cobertura de las cianobacterias bentónicas (km 2),

2012. En éstos, se evaluó la acumulación de cianobacterias a la deriva se compararon entre los hábitats aplicación de la prueba de

en las playas de Providencia. Kruskal-Wallis no paramétrica ya que los datos no se ajustan a una
distribución normal (prueba de Kolmogorov-Smirnov para los datos de
No llevamos a cabo evaluaciones a largo plazo de los parámetros
cobertura: n = 184, p <0,05 y la prueba de Shapiro Wilk para el área
ambientales tales como nutrientes, salinidad o temperatura en
ocupada por las cianobacterias: n = 9, p <0,05), o no fueron
cualquiera de nuestras encuestas. Durante estudios submarinos, se
homoscedastic (test de Levene para la cobertura y el área: n = 184 y n =
recogió una pequeña muestra de las esteras de cianobacterias (10 a 20
9, p <0,05).
g) y se conservó en formalina al 4% en agua de mar, para identificar la
floración principal que forma especie. Para identificar los diferentes
resultados
morfotipos de cianobacterias, tres porciones de cada muestra se
analizaron bajo un microscopio óptico Nikon. El microscopio estaba esteras de cianobacterias fueron consorcios microbianos complejas
conectado a una cámara digital. Las imágenes capturadas se siempre compuestas por varias “especies” cianobacterias ( Figura 3). Las
analizaron usando NIS-Elements Br 2,30 Nikon Imaging Software, que esteras más frecuentes fueron dominados por Okeania cf. erythroflocculosa
permite realizar las mediciones necesarias de cada atributo morfológico ( Engene et al. 2013b) y apareció esteras rojas gruesas overgrowing
bajo varios aumentos de hasta 100X. Caracteres considerados para la arena, escombros y macroalgas sobre sustratos duros. También

identificación de especies eran anchura de tricomas, longitud de la encontramos una gran abundancia de alfombras gruesas, soplo-como

célula, la presencia de calyptrae, isopolarity filamento, forma de las compuestas por hydnoides Symploca ( Kützing ex Gomont 1892) y submembranaceum

células apicales, Phormidium ( Ardissone et Straforello 1877 ex Gomont 1892). Esas


esteras eran particularmente abundantes

Universitas Scientiarum Vol. 20 (1): 83-105 www.javeriana.edu.co/scientiarum/ojs


Puyana et al. 89

un segundo un

do re
do db

mi F

mi F

Fig. 3. (a, segundo) Un ensamblaje de Okeania spp. overgrowing la base


de una barra del mar Eunicea sp. Blanquear y daño en los tejidos se
hicieron evidentes después se retiró la estera de cianobacterias. ( do, re) Un
ensamblaje de hydnoides Symploca y submembranaceum Phormidium

Fig. 4. Ecosistemas y hábitats en el complejo de arrecifes Old Providence


franksi Montastrea colonia. La muerte del tejido era evidente después se
Island con una extensa cubierta de cianobacterias ( un) fondos arenosos, ( segundo)
retiró la estera de cianobacterias. ( mi) biofilms incrustantes rojos
algas calcáreas y arena, ( do) coral dominado arrecifes ( re) Los pastos
(conjuntos de Oscillatoria spp., gracile Phormidium y Lyngbya spp.)
marinos ( Thalassia-Syringodium),
gorgonias rápidamente overgrew exponiendo la matriz gorgonina que
( mi) macroalgas sobre coral muerto, ( F) acumulación de cianobacterias en la
recibió la falta rápidamente. ( F) Trichodesmium enredado en una cylindrus
playa del suroeste de la bahía después de un período de tres días de
Dendrogyra columna. El contacto prolongado con cianobacterias
tormentas en noviembre de 2012. (Foto: Jim Robinson Martínez) El evento
causada blanqueo y signos de síndromes blancas en el coral.
también tuvo lugar en diciembre de 2013.

en los pináculos NE de la isla y desarrollado a lo largo de la abundante Estos se componen de hebras largas de color rojo de Oscillatoria
localmente Turbinaria y dictyota macroalgas. películas de color rojo o cf. acuminata ( Gomont 1892) intercaladas con algunas
marrón delgadas eran muy comunes sobre sustratos arenosos bien subsalsa espirulina ( Oersted ex Gomont 1892) filamentos. Además, muy
iluminados. Estas alfombras fueron compuestas por conjuntos complejos delgadas biofilms rojos se encontraron esporádicamente overgrowing
de Oscillatoria spp., Lyngbya spp. y Phormidium spp. en proporciones gorgonias, desplazando tejido vivo y la exposición de la matriz gorgonina
variables. Por otro lado, esteras verticales que crecen debajo de las (M. Puyana, no publicados. Datos). Estas esteras particulares eran
repisas o grandes corales, sólo se encontraron en los pináculos NE de la consorcios microbianos complejas de Oscillatoria spp., Phormidium (=
isla. Leptolyngbya)

Universitas Scientiarum Vol. 20 (1): 83-105 www.javeriana.edu.co/scientiarum/ojs


90 floraciones de cianobacterias en Colombia

Fig. 5. la densidad de cianobacterias (frecuencia de puntos de campo) en el complejo de arrecifes poco profundos Antiguo Providencia. El área fue dividida en células

espaciales 270 x 270 m (0.073 km 2). Nota células espaciales rojo y amarillo (norte-oeste) con el mayor número de puntos de muestreo con presencia de cianobacterias. En

las células espaciales blancos, las cianobacterias no se registraron. principales fuentes de contaminación se ha representado lo siguiente Vides y Sierra-Correa (2003): Los

arroyos y barrancos, la densidad de población de las ciudades principales, puerto, los vertederos y las fuentes de escorrentía de las actividades de residuos agrícolas y de

ganadería. Los nombres de las ciudades principales están subrayados. Los límites del Parque Nacional Old Providence McBean Lagoon están indicados en el mapa. sitios

de 2009 a 2010 el monitoreo también se muestran.

Universitas Scientiarum Vol. 20 (1): 83-105 www.javeriana.edu.co/scientiarum/ojs


Puyana et al. 91

Fig. 6. distribución espacial y la cubierta de cianobacterias en diferentes hábitats marinos en el complejo de arrecifes poco profundos Antiguo Providencia. Tenga en cuenta

que la isla estaba rodeada por las cianobacterias, pero con la cubierta más alta (de rojo a amarillo células espaciales) hacia las porciones del este del norte y noroeste.

Números del 1 al 9 representan código hábitat organizada de los que tienen más alto al más bajo (9) Tapa de cianobacterias (1). cianobacterias bentónicas cobertura total>

15% se considera alta. Hábitats: 1. FR-BR-L: Cianobacterias y arena. 3. L: Los pastos marinos, cianobacterias y arena. 4. L: Arena, cianobacterias y octocoral. 5. FR-BR-L:

Arena y cianobacterias. 6. FG-Lp: algas, coral mixta, pastos marinos y arrecifes de arena muerta. 7. DBpin: algas, arena y coral- muertos Palythoa spp.- M. complanata *. 8.

Lp: arena, algas y corales muertos *. 9. BRP-Lp: Las algas y arena de coral-muertos-escombros *. BR terraza = arrecife posterior. BRP = Patch arrecife de la terraza

posterior de coral. DBpin = Pináculos de la barrera de arrecifes discontinua. arrecife FG = Fleco. FR terraza = Fore-arrecife. FRP = Patch arrecife de la terraza frontal del

arrecife. L = Lagoon. Lp = Patch arrecife de la laguna. principales fuentes de contaminación se ha representado lo siguiente Vides y Sierra-Correa (2003): Los arroyos y

barrancos, la densidad de población de las ciudades principales, puerto, los vertederos y las fuentes de escorrentía de las actividades de residuos agrícolas y de ganadería.

Los nombres de las ciudades principales están subrayados. Los límites del Parque Nacional Old Providence McBean Lagoon están indicados en el mapa.

Universitas Scientiarum Vol. 20 (1): 83-105 www.javeriana.edu.co/scientiarum/ojs


92 floraciones de cianobacterias en Colombia

gracile ( Meneghini ex Gomont, Anagnostidis 2001) y de vez en cuando Lyngbya En las floraciones de Providencia Isla de cianobacterias bentónicas y
spp. Los estudios de campo reveló signos de decoloración de los corales planctónicas desarrollados en cuatro ecosistemas bentónicos: flores
o necrosis de los tejidos tras el contacto directo entre las cianobacterias sobre fondos de arena, algas marinas y arrecifes de coral ( Figura 4), y
bentónicas y corales duros y blandos (Figura 3). Por otra parte, los floraciones planctónicas en la zona pelágica (Suppl. 1). cianobacterias
complejos conjuntos de biofilms rojas finas overgrowing gorgonias bentónicas también estaban presentes en seis zonas geomorfológicas
desplazadas tejido vivo, dejando atrás la matriz gorgonina expuesto, que (Back-arrecife terraza, arrecifes de parche, pináculos, arrecifes
era a su vez ensucian rápidamente por las algas y hidroides (Figura 3). periféricos, terraza arrecife Las extremidades anteriores y Lagoon) y
nueve hábitats. Mientras que la floración de plancton se produjo sólo en
la terraza arrecife frontal y en un hábitat (FR: cianobacterias -60%, -30%
coral muerto, y la cubierta mezclada en vivo de coral% 10).
A finales de octubre de 2012 (estación húmeda), se registró una
masiva superficial (1-15 m) floración de cianobacterias planctónicas
(Suppl. 1) y ctenóforos en la parte NW de la isla (13 ° 22'47.8” N-81 ° 23 Se observó la presencia de cianobacterias bentónicas por toda
'57 0.3” W). A diferencia de los hallazgos anteriores (Quintana 2011; la isla ( Figura 5). Esas flores fueron más prevalentes en la parte
Prato 2013) la floración prosperó a diversos niveles en la columna de noroeste de la isla (Lugar de Felipe, Lawrence de Coral y El
agua (agua en calma, no hay corrientes) que dificultan Planchón; Figura 5), ​donde la cobertura de coral vivo más alto sigue
considerablemente la visibilidad horizontal (<15 m). La floración siendo el 14,1 ± 3,9% en promedio. Sólo 6,3% de las células
acumulado tan gruesa (40 cm) a la deriva esteras más de la parte inferior espaciales tenía altas densidades de las cianobacterias (3 o 4
del filón (Suppl. 1) y en noviembre de 2012, se había extendido sobre un puntos con cianobacterias; 5,5% con tres puntos,
área grande. Los análisis microscópicos revelaron que la floración fue
dominada por Trichodesmium intercalados con algunos Lyngbya filamentos. La mayoría (> 90%) las células espaciales; sin
Dendrogyra corales se vieron afectados por estas floraciones planctónicas embargo, tenía la densidad de cianobacterias baja
(Figura 3). Como tapetes de cianobacterias flotaban sobre los corales, (entre 1 y 2 puntos en los que las cianobacterias
consiguieron enredados en la estructura de columnas y promovieron la estaban presentes: 74% con un punto, 19,7% con dos
aparición de síndromes blancas y muerte parcial. puntos; células totales con cianobacterias = 127;
Figura 5).

Tabla 1. cobertura relativa de las cianobacterias bentónicas y área total muestreada en los hábitats marinos en Old Providencia complejo arrecife poco profundo. Los

símbolos representan el código asignado en el hábitat mapas y otras figuras. Hábitats se organizaron de aquellos con mayor a menor (9) Tapa de cianobacterias (1).

Hábitats marcados con un asterisco (*) tenían una cubierta de coral vivo ≤ 5%. HB = Hábitat. Las primeras letras de cada hábitat son abreviaturas que indican las zonas

geomorfológicas donde se ubican: BR = terraza arrecife posterior. BRP = Patch arrecife de la terraza posterior de coral. DBpin = Pináculos de la barrera de arrecifes
discontinua. arrecife FG = Fleco. FR terraza = Fore-arrecife. FRP = Patch arrecife de la terraza frontal del arrecife. L = Lagoon. Lp = Patch arrecife de la laguna. Otros

componentes de los nombres de hábitat se enumeran en orden descendente de la cobertura bentónica.

Área cubierta por las


intervalo de Área total de cubierta
Símbolo Habitat cianobacterias / HB
profundidad (m) HB (Km 2) cianobacterias (%)
(km 2)

1 FR-BR-L: Cianobacterias y arena 0,4-15,3 2.6 1.89 72

2 FR: Las cianobacterias, coral algas-muerto y coral-octocoral-arena mixta 3,6-15,3 1.1 0.35 31.9

3 L: Seagrass, cianobacterias y arena 0,4-13,1 2.1 0.57 27.6

4 L: Arena, cianobacterias y octocoral 0,4-13,1 0.5 0.13 25.3

5 FR-BR-L: Arena y cianobacterias 0,4-15,3 7 1.29 18.5

6 FG-Lp: algas, coral mixta, pastos marinos y arrecifes de arena muerta 0,5-7,7 0.1 0.01 5.3

7 DBpin: algas, arena y corales muertos-Palythoa spp.-M. complanata * 0,6-8,9 2.1 0.08 3.8

8 LP: arena, algas y corales muertos * 0,4-13,1 1.6 0.05 3.1

9 BRP-Lp: Las algas y arena de coral-muertos-escombros * 01.02 a 09.01 2.1 0.03 1.6

Total 19.2 4.4

Universitas Scientiarum Vol. 20 (1): 83-105 www.javeriana.edu.co/scientiarum/ojs


Puyana et al. 93

Blooms de cianobacterias bentónicas desarrollados como esteras


que variaban en extensión, color y grosor. También variaron en los tipos
de hábitat fueron encontrados. Un análisis a gran escala reveló que
nueve de los 25 hábitats registrados en el complejo de arrecifes poco
profundos de la antigua isla de Providencia, ( Tabla 1) tenido una
cobertura relativa de las cianobacterias> 1%, en el arrecife frontal (NW),
pináculos (NE), planos de arrecife y la laguna (E) de la isla. El área total
de estas nueve hábitats representa el 30% del complejo de arrecife de
poca profundidad, que abarca un área de

64.3 km 2. Durante floraciones de cianobacterias, cinco de los nueve


hábitats (55,5%) tenían cubierta de la alta cianobacterias, alcanzando el
18 al 72% de la cobertura total, en particular en las partes noroeste, este
y sureste de la isla. Las cianobacterias cubierto sobre 4,2 kilometros 2 del
complejo de arrecifes (de 64,3 kilometros 2 muestreada; La Figura 6)

particularmente en aquellos hábitats con baja cobertura de coral vivo y


alta cobertura de arena, macroalgas, coral muerto o hierbas marinas.

El hábitat dominado por cianobacterias que logra la mayor


extensión fue de 5 (FRBRL: Arena y cianobacterias; Tabla 1), que
abarca un área de 7 kilometros 2. Sin embargo, la cubierta
cianobacterias mayor (72%) se registró en el hábitat 1 (FRBRL:
Cianobacterias y arena). Este hábitat era el segundo en extensión
con una superficie de 2,6 kilometros 2 y que abarca todo el contorno
de la isla, sobre todo hacia el NW. Hábitats con cobertura
cianobacterias entre 18 y 32% (2 - FR: Cyanobacteria, coral
algas-muerto y coral-octocoral-mezcla de arena, 5 - FRBRL:
Arena y cianobacterias), estirado alrededor del complejo del
arrecife. Hábitats con cobertura cianobacterias inferior al 6% (6 -
FG-Lp: Algas, coral mixta, algas marinas y coral de arena muerto;
9 - BRP-Lp: Algas y arena-muerto coral-escombros; Tabla 1)
fueron registrados a todo lo largo de la lado oriental de la isla, de
Fig. 7. (a) área total cubierta por las cianobacterias en cada hábitat
sur a norte, particularmente en el extremo NE del complejo
relacionada con cubierta de organismos vivos y otros componentes del
(Figura
sustrato. ( segundo) área total cubierta por los organismos vivos y los

componentes del sustrato en los nueve hábitats. Otros componentes

incluyen la suma de todos los organismos y tipos de sustrato. 1. FR-BR-L:

6). Cianobacterias y arena.

3. L: Los pastos marinos, cianobacterias y arena.

6. FG-Lp: algas, coral mixta, pastos marinos y arrecifes


de arena muerta. 7. DBpin: algas, arena y coral- muertos
En general, en los hábitats de 5, 1, 3, 7 y 9 (BRP-Lp: Las algas y
Palythoa spp.- M. complanata *. 9. BRP-Lp: Las algas y arena de
arena de coral-muertos-escombros *) la zona cubierta por las
coral-muertos-escombros *. BR terraza = arrecife posterior. BRP = Patch
cianobacterias fue> 2 kilometros 2, mientras que en los otros cuatro
arrecife de la terraza posterior de coral. DBpin = Pináculos de la barrera de
hábitats, el área cubierta por las cianobacterias fue menor ( Figura 7 UN;
arrecifes discontinua. arrecife FG = Fleco. FR terraza = Fore-arrecife. FRP
Tabla 1). Sin embargo, no hubo diferencias significativas en el área = Patch arrecife de la terraza frontal del arrecife. L = Lagoon. Lp = Patch
cubierta por las cianobacterias dentro de los nueve hábitats (H: p> 0,05, arrecife de la laguna.

Universitas Scientiarum Vol. 20 (1): 83-105 www.javeriana.edu.co/scientiarum/ojs


94 floraciones de cianobacterias en Colombia

Fig. 8. cubierta relativa (%) de organismos vivos y otros componentes del sustrato en los diferentes hábitats donde se registraron cianobacterias. 1. FR-BR-L:

Cianobacterias y arena ( un) 2. FR: Cyanobacteria, coral algas-muerto y coral-octocoral-arena mezclada ( segundo). 3. L: hierbas marinas, cianobacterias y arena ( do). 4. L:

Arena, cianobacterias y octocoral ( re). 5. FR-BR-L: Arena y cianobacterias ( mi). 6. FG-Lp: Algas, coral mixta, hierbas marinas y coral de arena muerto ( F). 7. DBpin: algas,

arena y coral- muertos Palythoa spp.- M. complanata *

( gramo). 8. Lp: Arena, algas y coral muerto * ( h). 9. BRP-Lp: Las algas y arena de coral-muertos-escombros * ( yo). BR terraza = arrecife posterior. BRP = Patch arrecife de la

terraza posterior de coral. DBpin = Pináculos de la barrera de arrecifes discontinua. arrecife FG = Fleco. FR terraza = Fore-arrecife. FRP = Patch arrecife de la terraza frontal

del arrecife. L = Lagoon. Lp = Patch arrecife de la laguna.

n = 9). Por lo tanto, la intensidad de las cianobacterias se distribuye de 7B). fondos de arena cubrió un área de 8,21 kilometros 2, medio de que
manera homogénea en todas las nueve hábitats, alrededor de la isla. El estaba cubierto por las cianobacterias (Figura 7B).
área total cubierta por las cianobacterias en todos los hábitats (4.4 km 2) fue
de 0,89 km 2 menor que el área total cubierta por los organismos vivos La cobertura media de los componentes en directo y otros sustratos

(algas, algas marinas, coral vivo, octocorales, zoanthids, millepora fue significativamente diferente entre todos los hábitats (H: n = 184, p
<0,05). En la mayoría de los hábitats embargo, las categorías con la

5.3 km 2; Figura 7A). mayor cobertura fueron, aparte de cianobacterias, arena, algas, algas
marinas y coral muerto ( Figura 8). Sólo en el hábitat 6 (FG-Lp: algas,

Dentro de los componentes vivos, las cianobacterias tuvo la mayor coral mixta, pastos marinos y arrecifes de arena muerta) que registró una

cobertura en todos los hábitats seguido de algas (2.96 km 2) y las hierbas cobertura de coral vivo> 20% mientras que en los hábitats 7 y 8 (7 =

marinas (1,25 km 2). Las categorías restantes ocuparon menos de 0,4 km 2 cada DBpin: algas, arena y coral- muertos Palythoa spp.- METRO.

uno (figura

Universitas Scientiarum Vol. 20 (1): 83-105 www.javeriana.edu.co/scientiarum/ojs


Puyana et al. 95

Fig. 9. comparación espacial y temporal de la cobertura relativa (media ± SE) de cianobacterias bentónicas y otros componentes en tres sitios diferentes: (A) Planchón, (b)

el lugar de Felipe, y (C) pináculos en Providencia Isla durante la estación húmeda, ( D) La cobertura de las cianobacterias en octubre-noviembre de 2009 (barras blancas) y

julio de 2010 (barras negras). Las barras blancas: PLANCHON; Las barras negras: de Felipe Lugar; Las barras grises: pináculos.

complanata *, 8 = Lp: arena, algas y corales muertos *) en vivo la Como tendencia general, las floraciones de cianobacterias
cobertura de coral nunca superó el 4%. cubierta cianobacterias extensa bentónicas desarrollados durante la temporada de lluvias y los meses
se observó asociada a los fondos arenosos, escombros, coral muerto, más cálidos del año a partir de julio hasta finales de octubre, mientras
hierbas marinas ( Thalassia-Syringodium), que la deriva cianobacterias desarrollado en octubre y noviembre
macroalgas y corales mixtos (Figura 8; Tabla 1). después de períodos de fuertes lluvias. En ambos escenarios, floraciones
también desarrollaron durante los episodios de aguas tranquilas debido a
Hemos sido testigos de cianobacterias bentónicas alta cubierta de la disminución de la velocidad del viento y bajo la acción actual.
Providencia Isla en los últimos años. En 2009 y
2010, cubierta de cianobacterias fue mayor que 15%, de la cubierta
Discusión
bentónica total en la mayoría de los casos ( La Figura 9), superando la
cobertura de coral vivo. Las cianobacterias cobertura aumentó desde Blooms de cianobacterias bentónicas marinas han sido registrados
2009 hasta 2010, excepto en el área de los pináculos. en la región del Caribe (Hayes et al. 2001,

Universitas Scientiarum Vol. 20 (1): 83-105 www.javeriana.edu.co/scientiarum/ojs


96 floraciones de cianobacterias en Colombia

Paerl 2002, Ritson-Williams et al. 2005, Littler et al. el bentos. Esto exige un esfuerzo exhaustivo seguimiento.
2006). Estos son ahora comunes en Puerto Rico (Stielow y Ballantine, De los veinticinco hábitats reconocidos en el complejo de
2003), las Bahamas, Belice y San Juan en las Islas Vírgenes de Estados arrecife de Providencia, el 30% de ellos tenía cobertura
Unidos (Paul et al., 2005, Ritson-Williams et al., 2005), así como en cianobacterias> 18%. Tal era el caso de hábitat 1
México (Escobar y Machain (FRBRL: Cianobacterias y arena), hábitat 2 (FR:
2005), Costa Rica (Muñoz-Simon 2012), y Florida (Paul et al., 2005). Cyanobacteria, coral algas-muerto y coral-octocoral-arena
En el sur del Caribe, Prato (2013) observó la floración de mezclada), hábitat 3 (L: Seagrass, cianobacterias y arena)
cianobacterias bentónicas en las islas oceánicas y continentales de hábitat 4 (L : arena, cianobacterias y octocorales) y hábitat
Colombia. Hasta la fecha, sin embargo, no hay informes de floraciones 5 (FRBRL: arena y cianobacterias). Estos resultados
de cianobacterias marinas en el Caribe colombiano (en particular las indican que las cianobacterias pueden alcanzar una
floraciones planctónicas), aunque varias especies se han registrado en cobertura significativa en hábitats dominados por
las listas florísticas en la región (Díaz-Pulido & Díaz Ruíz-2003, Reyes organismos vivos tales como corales, macroalgas, algas
et al. 2013 ). tapetes de cianobacterias bentónicas en Old Providence, marinas o octocorales.
consistieron en consorcios complejos pertenecientes a los géneros Okeania,
Lyngbya, Symploca, Phormidium y Oscillatoria que también se han
reportado en otras áreas tropicales (Hamisi et al.
De particular interés son los efectos potenciales de estas flores
en hábitats con cobertura de coral vivo, ya que las cianobacterias
pueden ser competidores espacio agresivos, disminuyendo la
2004, Thacker & Paul 2004, Charpy et al. 2010, Engene et al. 2013A, b).
disponibilidad de sustratos adecuados para el establecimiento de
En Old Providence Island, así como en otros arrecifes del Caribe de
larvas y afectando el reclutamiento de corales juveniles (Paerl 2002,
Colombia fuera de la plataforma continental, como las Islas del Rosario y
McCook et al., 2001 , Kuffner et al., 2006, Prato 2013). Las
Barú, las cianobacterias se han vuelto más visible, con frecuencia
cianobacterias también desarrolló en macroalgas. De acuerdo con
superando la cobertura de coral vivo (Puyana M & A Acosta, sin publicar.
nuestras observaciones, las macroalgas parecen proveer sustrato
Datos). Sin embargo, los impactos de las cianobacterias bentónicas en el
para las cianobacterias ya que los filamentos se enredan en las algas,
Caribe colombiano fueron sólo recientemente se abordan en los estudios
lo que impide el desprendimiento por el movimiento del agua. A
encaminados a conocer su distribución y las interacciones ecológicas
medida que las algas se vuelven más abundantes en los arrecifes de
(Prato 2013), así como la química de su producto natural (Bayona 2011,
coral, que pueden albergar potencialmente más cianobacterias. No
Quintana
hemos abordado los efectos (positivos o negativos) de las
cianobacterias que crecen sobre las algas, pero no podemos
2011). Sin embargo, la naturaleza cíclica aparente de inicio floración de
descartar la noción de que puedan competir por los mismos recursos,
cianobacterias sobre la cobertura de coral disminuido no se ha
como sustrato, luz y / o nutrientes (Paul et al., 2005, Paul et al. 2011).
evaluado.
En la isla de Providencia, pastos marinos no estaban exentos de
crecimiento de las cianobacterias. Los pastos marinos actúan como
Hemos observado que las cianobacterias afectados cuatro
trampas de sedimentos y nutrientes, proporcionando soporte y
ecosistemas marinos (parte inferior suave, las algas marinas, arrecifes de
recursos para el crecimiento de cianobacterias (Stielow y Ballantine
coral y la zona pelágica), la mayoría de zonas del arrecife
2003, Hamisi et al., 2004, Albert et al., 2005). thalassia y Syringodium
geomorfológicas y varios hábitats marinos. Paul et al. (2005) y Engene et
al. (2013b) también han encontrado que las cianobacterias bentónicas
crecer y desarrollarse sobre varios tipos de sustratos.

arrecifes colombianos oceánicas y continentales vez fueron en Isla de San Andrés, después de la exposición continua de las aguas
dominados por corales. Hoy en día, sin embargo, otros componentes residuales descargadas por un hotel directamente en el mar (Acosta A,
bentónicos tales como cianobacterias o macroalgas, son mucho más datos no publ.). Según Miller (2009) el predominio de cianobacterias y
conspicuo. No sabemos si la cobertura alta de cianobacterias macroalgas carnosas en lechos de algas marinas en la isla San
representa una tendencia real, o sólo refleja el hecho de que Bartolomé es un indicador de las fuentes terrestres elevados de
actualmente estamos reconociendo su presencia. También ignoramos contaminación por nutrientes, tales como la escorrentía de desarrollo

si son un componente permanente o temporal de costero, la fuga de tanque séptico y la entrada de las aguas residuales.

Universitas Scientiarum Vol. 20 (1): 83-105 www.javeriana.edu.co/scientiarum/ojs


Puyana et al. 97

En nuestros estudios, las cianobacterias fueron cianobacterias bentónicas corresponden bien a los valores reportados en
más generalizado y frecuente sobre superficial (1-15 la literatura para los arrecifes degradados.
m) sobre sustratos de arena y corales muertos. Una
En nuestro estudio, los hábitats estudiados con
mayor disponibilidad de luz y baja rugosidad podrían
cianobacterias -como Componente- importante cubría un área
favorecer el desarrollo de los tapetes microbianos
equivalente a 19,2 kilometros 2. Aproximadamente el 23% de esta
sobre fondos arenosos. Bajo la perturbación por
superficie (4.4 km 2) tenía una cubierta de cianobacterias> 18%. De la
herbívoros en fondos arenosos, y un régimen bajo la
superficie total cubierta por las cianobacterias, 96% (4.3 km 2)
herbivoría sobre coral muerto, también pueden facilitar
tenía una cobertura de> 18%. Proponemos que la cobertura de las
la formación de esteras de cianobacterias en los
cianobacterias> 15% podría ser utilizado como un nivel de umbral para
hábitats bentónicos (Fenchel 1998).
indicar la salud del arrecife adverso en el Viejo Providencia.

En Old Providence Island una floración masiva de cianobacterias


planctónicas también se registró en la parte noroeste de la isla. Esta
floración aumento de la turbidez y penetración de la luz restringida en la
columna de agua (Suppl. 1). floraciones de cianobacterias planctónicas
Los sitios con la mayor densidad de cianobacterias, así como
afectan a la calidad del agua, plancton y las comunidades bentónicas
los hábitats con mayor cobertura cianobacterias, se encuentra en la
(Kuffner et al., 2006, Paerl & Paul 2012). La deriva cianobacterias
parte noroeste de la isla. Esta área está sujeta a varias influencias
finalmente hundirse, produciendo una estera de cianobacterias de
antrópicas y las fuentes de contaminación, tales como el muelle de
espesor que cubre el arrecife para algunas semanas. Algunos de los
Santa Isabel, el relleno sanitario, dos de las principales ciudades de
mecanismos de competencia entre cianobacterias contra corales,
la isla (Ciudad Vieja y Ciudad Libre, que tienen más de 100
octocorales o algas incluyen anoxia, crecimiento excesivo o efectos
habitantes / km 2), y descarga de agua dulce de las actividades
alelopáticos a través de la producción y la exudación de toxinas o
agrícolas y ganaderas a través de barrancos temporales y
compuestos aleloquímicos (Hawser et al. 1992, Paerl 2002, Kuffner &
permanentes (Figuras 5 y 6; Vides y Sierra-Correa 2003,
Paul 2004, Codd et al. 2005 , Ritson-Williams et al.
CORALINA- INVEMAR 2012). Además, en la porción NW del
complejo de arrecife de coral, hay una convergencia de las
corrientes locales en la isla (Prahl 1983; Figura 1), que pueden
2005, Kuffner et al. 2006, Littler et al. 2007), lo que causa la retracción
ayudar a concentrar la cianobacterias, así como los recursos que
del pólipo, el blanqueado, la pérdida de tejido o la mortalidad
requieren para crecer.
(Ritson-Williams et al., 2005, Littler et al., 2006, Smith et al., 2008, Hauri
et al., 2010). Además, varios autores han indicado que las cianobacterias
y césped algas pueden prevenir o inhibir el asentamiento de larvas de

Un porcentaje de cobertura de alta cianobacterias fue encontrado en coral (Edmunds y Carpenter 2001, McCook et al., 2001, Kuffner & Paul

la NW de Providence durante varios hábitats (18 -72%). Valores similares 2004, Kuffner et al., 2006, Vermeij et al., 2010), o favorecer el transporte

se han reportado en otras áreas tropicales. Stielow y Ballantine (2003) oa la solución de posibles patógenos que inducen enfermedades de los

monitoreados de las floraciones majuscula Lyngbya en las costas de corales. Estudios recientes en Old Providence Island (Acosta et al. 2011,

Puerto Rico a partir de septiembre de 1998 hasta febrero de 2000. La Bernal y Acosta-Sotelo 2012) muestran que menos del 10% de cobertura

cobertura total de las cianobacterias osciló entre el 7% y el 82%, de coral vivo se mantiene, mientras que dos décadas antes de coral vivo

alcanzando en ocasiones una cubierta 100%. Del mismo modo, Ahern et ocupó hasta un 35-40% de los sustratos duros de arrecife (Acosta y

al. (2007b) asignada y se describe la dinámica temporal de una majuscula Martínez 2006). Bajo la cobertura de coral vivo y relativamente bajas

Lyngbya florecer en Australia. La floración era estacional, que van desde tasas de reclutamiento (Acosta et al. 2011) podría ser reducido aún más

una cubierta de menos de 10% (49 hectáreas) hasta un 40% (329 por la aparición y el desarrollo de floraciones de cianobacterias que

hectáreas). Una vez que la floración alcanzó su pico más alto, cubrió casi puede ocupar el sustrato durante varias semanas o meses, la formación

el 100% (529 hectáreas) de la parte inferior. Aunque la cobertura total de de manchas de la disminución de tamaño (M. Puyana, pers . obser.),

las cianobacterias bentónicas en Old Providencia nunca alcanzó el 100% limitando la recuperación natural del ecosistema de arrecife. Estas son

en cualquier hábitat o ecosistema, los patrones observados en la algunas de las razones por las que

cobertura de

Universitas Scientiarum Vol. 20 (1): 83-105 www.javeriana.edu.co/scientiarum/ojs


98 floraciones de cianobacterias en Colombia

Sellner (1997), Howarth et al (2000) y Gilby et al (2011) indican que 2001, Watkinson et al. 2005, Ahern et al. 2007b, Paerl y Huisman 2008).
las floraciones de cianobacterias ejercen cambios negativos en la El efecto de la temperatura sobre la cubierta creciente de las
composición, la estructura y las interacciones en bentónica (de cianobacterias fue documentado por Ahern et al. (2007a). Los autores
medio a largo plazo) y comunidades planctónicas, alterando las asignan la distribución de majuscula Lyngbya frente a la costa este de
redes alimentarias, así . También es importante mencionar que Australia en 2005 y la cobertura de la floración cuantificado a través del
varios cianobacterias bentónicas producen toxinas que pueden tiempo. Si bien los autores no encontraron L. majuscula durante los
causar trastornos daño hepático, gastrointestinal o la piel en los meses de invierno y primavera temprana, como la temperatura del agua
seres humanos expuestos a ellos (Golubic et al. 2010, El-Shehawy aumentó (de 23 ° C a 30 ° C), Lyngbya la cobertura aumentó
et al. 2012). Hasta la fecha, sin embargo, no existen informes de rápidamente, alcanzando 40% del sustrato equivalente a un área de 329
toxicidad para los seres humanos en el Caribe colombiano como hectáreas. Cuando la temperatura del agua supera 32 ° C, la floración
resultado del contacto con las cianobacterias bentónicas marinas. había ocupado un área de 529 hectáreas. A continuación, la cobertura de
las cianobacterias disminuido a medida que el agua se enfría en el otoño.

floraciones de cianobacterias podrían ser factores de estrés La floración de cianobacterias planctónicas en Old Providencia, por
temporales o permanentes para el complejo de arrecifes de la vieja isla su parte, desarrolló siguientes picos de fuertes lluvias
de Providence, dependiendo de varios factores tales como el régimen (octubre-noviembre, después de períodos de sequía). González y
hidrográfico local (capítulo principal SW actual), que pueden desempeñar Hurtado (2012) mencionan valores medios de precipitación para Old
un papel importante en la atenuación, la exportación o eliminación Providence Island de 301 mm en octubre y 266 mm en noviembre, lo que
temporal de las cianobacterias . Becerro (2006) indicó que la marejada, corresponde al 34% de la precipitación total anual para la isla. La
tormentas e intenso flujo de las mareas o corrientes, puede exportar floración se observó también en condiciones de baja velocidad del viento
grandes cantidades de biomasa de cianobacterias ya sea al mar abierto (mares planas, sin picos de tensión) que a su vez puede aumentar el
o hacia otros ecosistemas vecinos, incluyendo la orilla del mar. Hemos tiempo de residencia de las masas de agua caliente, en particular en la
sido testigos de una importante acumulación de cianobacterias en laguna (E de la isla) y terrazas de poca profundidad (N, N). González y
Southwest Bay (Figura 4), después de un período de tres días de Hurtado (2012) declararon ese mes de octubre (10,1 km / h) es después
tormentas. Este proceso puede finalmente liberar la presión en los de septiembre (9,1 km / h), el mes con menor velocidad del viento.
ecosistemas afectados por la reducción de la interacción directa y la Diciembre y enero son los meses más ventosos del año (15.6, 15.1 km /
competencia entre las cianobacterias y corales, macroalgas y pastos h, respectivamente).
marinos.

Varios químicos, físicos y biológicos, naturales o


En Old Providence Island, Prato (2013) observó alta portada de
antropogénicos factores están relacionados con la
cianobacterias bentónicas, especialmente durante meses algunos de
aparición y el desarrollo de floraciones de
los más cálidos del año (junio a agosto), donde estaba la temperatura
cianobacterias, su interacción, sin embargo, es
media del agua
complejo (O'Neil et al. 2012). Por ejemplo, la expansión
> 29 ° C. Se observó un patrón similar en julio, pero se extendió a
de los centros urbanos en las zonas costeras y la
octubre y noviembre donde la cobertura de las cianobacterias también
consiguiente contribución de entrada de nutrientes
fue alta. Vivas-Aguas et al. (2012) se indica mayo hasta finales de
aumento de aguas residuales, afectan a la
septiembre como los meses más cálidos del año (entre 28,2 ° C ± 1,26
predominante N / P relación, reducen la salinidad y
SD, con una temperatura máxima de 32 ° C). Aunque la temperatura
aumentar la temperatura del agua (Dennison et al.
disminuye ligeramente en octubre y noviembre, permanece alta hasta
1999, Osborne et al. 2001, Watkinson et al., 2005).
enero. Esto por lo general altas temperaturas al final del año podría
favorecer la continuidad de las floraciones de cianobacterias. Diferentes
estudios han demostrado que existe una correlación positiva entre el
aumento de la temperatura y el crecimiento de cianobacterias (Thacker & Un aumento en la temperatura del agua (por encima de 28 ° C), las
Paul alteraciones de flujo y el tiempo de residencia, disminución de la
viscosidad del agua, procesos de mezclado a gran escala o pequeña

Universitas Scientiarum Vol. 20 (1): 83-105 www.javeriana.edu.co/scientiarum/ojs


Puyana et al. 99

turbulencia escala son factores físicos que se correlacionan con la Por estas razones, existe una fuerte necesidad de establecer
formación de eflorescencias (Paerl 2002, Watkinson et al. un programa de monitoreo a largo plazo en la región con el fin
2005, Ahern et al. 2007a, Paerl y Huisman 2008, Paerl et al. 2011). de entender y seguir este nuevo factor de estrés. Desde un
Por otra parte, las floraciones de cianobacterias bentónicas punto de vista práctico, se propone que la relación entre la
marinas se han relacionado con un aumento en las cubierta de coral vivo y cianobacterias podría ser utilizado como
concentraciones de nitrato, fosfato, amoníaco o de hierro (Sellner un indicador de la degradación de los arrecifes. Un valor de
1997, O'Neil 2012, Zhang et al. 2012), y de baja salinidad (Conley umbral de cianobacterias bentónicas cubre mayor que 15%
et al. 2009). La mayoría de los factores de estrés co-produjeron en podría ser indicativo de la degradación en los ecosistemas de
Old Providence Island, y puede ayudar a explicar los mecanismos arrecifes de coral.
físicos y químicos subyacentes detrás de floraciones de
cianobacterias. Los registros históricos generados por la red de
seguimiento de la calidad de las aguas marinas y costeras de Conclusión
Colombia- REDCAM (INVEMAR-REDCAM 2013), informó en Old
In conclusion, in Old Providence Island, blooms of benthic and planktonic
Providence Island, 2001-2012, las concentraciones de nitrógeno
cyanobacteria developed in four ecosystems (sandy bottoms,
inorgánico disuelto (DIN) y ortofosfato aumentaron con valores de
seagrasses, coral reefs and the pelagic zone), six geomorphological
74,4 ± 39,43 g / L (281 mg / L max.) y 88,9 ± 183.7 g / L,
zones (Back- reef terrace, Patch reefs, Pinnacles, Fringing reefs, Fore
respectivamente (1352 g / L máx.). 2012). Sin embargo, mayores
terraza -reef y Laguna) y nueve hábitats. La prevalencia de las
niveles de nutrientes son invariablemente registraron durante la
cianobacterias en torno Providencia era muy alta. Durante floraciones de
estación húmeda (Vivas-Aguas et al. 2012). Nutrient peaks at the
cianobacterias, cinco de los nueve hábitats tenían cubierta de la alta
stations Santa Isabel, San Felipe and McBean, have been
cianobacterias (desde 18 a 72%). Floraciones cubren de 4,2 kilometros 2 del
associated to the vicinity of human settlements and tourism
complejo de arrecifes, especialmente en aquellos con baja hábitats de
(especially in the Santa Isabel wharf), leachates from the landfill at
coral vivo y alta cobertura de arena, macroalgas, coral muerto o hierbas
sector of San Felipe and the input of organic and inorganic
marinas. floraciones de cianobacterias se considera un nuevo factor de
residues de la actividad agrícola, la cría de animales y zonas de
estrés en las comunidades de arrecifes de la isla y tienen una naturaleza
manglares en la cuenca de McBean Lagoon (Figura 5, 6;
aparente pulsante. Por lo tanto, es importante entender las condiciones
Vivas-Aguas et al 2012.). The current levels of DIN and
locales que favorecen estos eventos con el fin de mitigar los agentes
phosphates surpass, in an order of magnitude, those considered
causales potenciales. Proponemos que las cianobacterias bentónicas
standard for oligotrophic reef waters 14 µg/l (= 1 µM) for DIN and
cubren más de 15% puede ser utilizado como un indicador de la
3.1 μg/l (= 0.1 µM) for soluble phosphorus (Fabricius 2005) .
degradación de los ecosistemas de arrecifes de coral.
mayores niveles de nutrientes promueven el desarrollo de algas,
que puede ayudar a explicar las flores observadas. además de
nutrientes

Expresiones de gratitud

Queremos agradecer Vicerrectoría Académica de la Pontificia Universidad


Javeriana (ID Propuesta 4535; ID Proyecto
aumento afecta el crecimiento de coral,
4318), Colciencias (Proyecto 1216-452-21241), Universidad Jorge Tadeo
reproducción y reclutamiento (Fabricius 2005). Lozano, la Fundación para la Promoción de la Investigación y la Tecnología del

los literatura indica que cianobacterias Banco de la República, la Fundación Mariano Ospina Pérez-ICETEX y la
Universidad de Costa Rica, por el apoyo financiero. Queremos reconocer la
Teniendo en cuenta la extensión y la naturaleza
Fundación imaginería de GeoEye Subvenciones para la donación de las
pulsante aparente de floraciones de cianobacterias en
imágenes de satélite. permisos de investigación fueron concedidas por el
Old Providence Island, parte de la Reserva de la
MAVDT (Permiso Nº 4, de 10/02/2010) y CORALINA (Permiso
Biosfera por la Unesco, es importante para mitigar los
posibles agentes causantes de estos eventos. Hay una 00112). Tres revisores anónimos formularon observaciones útiles sobre los
fuerte necesidad de estudiar más a fondo la frecuencia, borradores anteriores del manuscrito. Estamos muy agradecidos a JA Prato, T
magnitud y duración de estos eventos, y para entender Steele, Steele D, J Vásquez, P Gamboa, buceo con casco de buceo y Sirius
la tiendas para su ayuda durante los estudios de campo. Cyndy A. Pachón y JA
Prato realizaron

Universitas Scientiarum Vol. 20 (1): 83-105 www.javeriana.edu.co/scientiarum/ojs


100 floraciones de cianobacterias en Colombia

CORALINA aportó información sobre los parámetros Aronson R, W Precht (2006) Conservación, precaución, y
ambientales. La información cartográfica fue suministrada Los arrecifes de coral 25 (3): 441-450 doi 10.1007 /
por INVEMAR. Gracias al Dr. J Cortés de la Universidad de S00338-006-0122-9

Costa Rica por sus valiosas contribuciones sobre la ecología Arthur K, Limpus C, Balazs G, Capper A, Udy J, Shaw
de los arrecifes de coral y al Dr. Paul Valerie Director de la G, Keuper-Bennett U, Bennett P (2008) La exposición de las tortugas
Estación Marina Smithsonian en Fort Pierce, por su verdes ( Chelonia mydas) a compuestos promotores de tumores
orientación y consejos generosos en los aspectos producidos por la cianobacteria majuscula Lyngbya y su posible papel

intrincados de la taxonomía y la química de cianobacterias en la etiología de fibropapilomatosis. las algas nocivas 7 (1): 114-125
doi
marinas. Este trabajo está dedicado a la comunidad raizal
10.1016 / J.Hal.2007.06.001
del casco antiguo de Providencia.
Bayona L (2011) Estudio de Compuestos con Actividad
Aislados citotóxica de cianobacterias bentónicas del Caribe
Colombiano. Trabajo de grado. Programa de Química, Facultad de
Ciencias. Universidad Nacional de Colombia, Bogotá, Colombia. 8 p
Conflicto de intereses
Becerro M, Bonito V, Paul V (2006) Efectos de monsoon-
Alberto Acosta, como editor de Universitas Scientarum, declara un conflicto de
intereses. Por lo tanto, todo el proceso de revisión y aprobación del manuscrito impulsado por la acción del oleaje en los arrecifes de coral de Guam y las
fue manejado y editados por Luz Teresa Valderrama (co-editor de Universitas implicaciones para el reclutamiento de corales. Los arrecifes de coral 25 (2):
Scientarum). 193- 199 doi 10.1007 / S00338-005-0080-7 Benfield SL, Guzmán HM, Mair

JM, JAT Young (2007)


referencias Mapeo de la distribución de los arrecifes coralinos y los hábitats asociados
sublittoral en Panamá Pacífico: una comparación de los sensores de los
Un Acosta, Acevedo A (2006) Estructura de la población y
satélites ópticos y metodologías de clasificación.
condición de la colonia de cylindrus Dendrogyra ( Anthozoa:
International Journal of Remote Sensing 28 (22): 5047-5070 doi
Scleractinia) en Old Providence Island, Actas del Caribe colombiano
10.1080 / 01431160701258062 Bernal-Sotelo K, Acosta A (2012) La
del 10º Simposio Internacional sobre Arrecifes de Coral, Japón, pp
1605-1610 relación
entre las condiciones del hábitat físicos y biológicos y hermatípicos
Un Acosta, Dueñas LF, Pizarro V (2011) Revisión en el disco
abundancia reclutas de coral en los arrecifes insulares (Caribe
reclutamiento de corales (Cnidaria: Scleractinia) en Colombia.
colombiano). Revista de Biología Tropical
Universitas Scientiarum
60 (3): 995-1014
Un Acosta, Martínez S (2006) continental y oceánica
Bolaños N, Acosta A (2013) ¿Que Perdio Colombia con el
fallo de la Haya ?. Revista Javeriana 792 (149): 56-62 L Burke, Maidens J

(2004) Arrecifes en riesgo en el Caribe.


World Resources Institute de Washington, DC Butler, MI (1995)

crecimiento prolífico de majuscula Lyngbya ( cianobacterias) en alteraciones en cascada en la bahía de Florida,

experimentos de campo y de bioensayo. las algas nocivas 6 (1): 134- 151 floraciones de cianobacterias, la mortalidad esponja, y las implicaciones

doi 10.1016 / J.Hal.2006.08.004 para las langostas juveniles: EE.UU. Panulirus argus. Marine Ecology

Progress Series 129 (1-3): 119-125 Charpy L, Casareto B, Langlade MJ,


Ahern KS, Ahern CR, Savige GM, Udy JW (2007b)
Mapeo de los niveles de distribución, la biomasa y nutrientes en los Suzuki Y (2012)

tejidos de una floración marinas bentónicas cianobacterias ( Lyngbya Las cianobacterias en los ecosistemas de arrecifes de coral: Una revisión. Revista

majuscula). Marine and Freshwater Research de Biología Marina 2012: 1-9 doi 10.1155 / 2012/259571 Charpy L, Palinska

K, Casareto B, Langlade M, Suzuki

Ahern K, Ahern C, Udy J (2008) En el experimento de campo situ Y, Abed R, Golubic S (2010) cianobacterias de dinitrógeno de fijación en

espectáculos majuscula Lyngbya ( cianobacteria) el crecimiento estimulado las esteras microbianas de dos ecosistemas de arrecifes de coral poco

por añadido fósforo


hierro, y profundos. Ecología microbiana 59 (1): 174-186 doi

nitrógeno. las algas nocivas 7 (4): 389-404 doi 10.1016 / 10.1007 / s00248-009-9576-y

J. Chorus I, Bartram J (1999) cianobacterias tóxicas en el agua: una

Albert S, O'Neil J, Udy J, Ahern K, O'Sullivan C, Dennison guiar a su consecuencias para la salud pública, el seguimiento y la gestión.

W (2005) Blooms de la cianobacteria majuscula Lyngbya en la costa de Organización Mundial de la Salud, Londres 416 p Chuvieco E (2008)
Queensland, Australia: sitios dispares, los factores comunes. Boletín de la Teledetección ambiental. La OBSERVACIÓN
Contaminación del Mar 51 (1- de la tierra desde el espacio. Ariel, Barcelona, ​España. 594 p
4): 428-437 doi 10.1016 / j.marpolbul.2004.10.016

Universitas Scientiarum Vol. 20 (1): 83-105 www.javeriana.edu.co/scientiarum/ojs


Puyana et al. 101

Codd G, Lindsay J, Young F, Morrison L, Metcalf J Engene N, Choi H, Esquenazi E, Rottacker CE,
(2005) cianobacterias nocivas. En: Huisman J, Matthijs HP, Visser Ellisman MH, Dorrestein PC, Gerwick WH (2011) Underestimated la
P (eds) cianobacterias nocivas. Springer Dordrecht, pp 1-23 biodiversidad como una explicación importante para la capacidad de
metabolitos secundarios ricos percibida del género de cianobacterias Lyngbya.
Environmental Microbiology 13 (6): 1601-1610 doi 10.1111 / J.1462-
Conley D, Paerl H, Howarth R, Boesch D, Seitzinger S,
Havens K, Lancelot C, Likens G (2009) El control de la
2920.2011.02472.X
eutrofización: nitrógeno y fósforo. Ciencia
323 (5917): 1014-1015 doi 10.1126 / science.1167755 Engene N, Coates R, Gerwick W (2010) gen 16S rRNA
CORALINA-INVEMAR. 2012. Gómez-López, DI, C. heterogeneidad en el género de cianobacterias marina filamentoso Lyngbya.

Segura-Quintero, PC Sierra-Correa y J. Garay-Tinoco (Eds). Journal of Phycology 46 (3): 591-601 doi

Atlas de la Reserva de Biósfera Seaflower. Archipiélago de San 10.1111 / J.1529-8817.2010.00840.X


Andrés, Providencia y Santa Catalina. Instituto de
Engene N, Gunasekera S, Gerwick W, Paul V (2013A)
Investigaciones Marinas Y Costeras “José Benito Vives de
inferencias filogenéticas revelan en gran parte de la biodiversidad en la
Andreis” -INVEMAR- y la Corporación para el Desarrollo
novela químicamente rica cianobacteria marina tropical. Applied and
Sostenible del Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa
Environmental Microbiology
Catalina -CORALINA-. Serie de Publicaciones Especiales de
79 (6): 1882-1888 doi 10.1128 / AEM.03793-12 Engene N, Paul
INVEMAR # 28. Santa Marta, Colombia 180 p
VJ, Byrum T, Gerwick WH, Thor A,
Ellisman MH (2013b) Cinco especies químicamente ricas de
cianobacterias marinas tropicales del género Okeania
Dennison W, O'Neil J, Duffy E, Oliver P, Shaw G (1999)
Gen. nov. (Oscillatoriales, Cyanoprokaryota). Journal of Phycology 49
Floraciones de la cianobacteria majuscula Lyngbya en las aguas
costeras de Queensland, Australia. Bulletin de l'Institut Océanographique (6): 1095-1106 doi 10.1111 / jpy.12115 Engene N, Rottacker E,

de Mónaco 501-506 INIST- CNRS, Costa INIST: 834, Kastovsky J, Byrum T, Choi H,
35400008032915.0520 Díaz J (2005) Esquemas Espaciales de zonación Ellisman M, Komarek J, Gerwick W (2012) producens Moorea Gen.
ecológica y nov., sp. nov. y bouillonii Moorea
Morfología de las Lagunas de los Atolones Y Complejos arrecifales de la peine. nov., cianobacterias marina tropical rica en metabolitos

ONU archipiélago oceánico del Caribe: San Andrés y Providencia secundarios bioactivos. Revista Internacional de Microbiología
(Colombia). La Revista de la Academia de Ciencias Exactas, Físicas y Sistemática y Evolutiva 62: 1171- 1178 doi 10.1099 / E
Naturales 29: 357- 369 ijs.0.033761-0 Escobar, Machain ML (2005) México. En: Miloslavich

Díaz J, Barrios L, Cendales M, Garzón-Ferreira J, Geister P, Klein E (eds) biodiversidad marina del Caribe: lo conocido y lo
J, López-Victoria M, Ospina GH, Parra-Velandia F, Pinzón J, desconocido. DEStech Publications, Inc., EE.UU., pp 334
Vargas-Angel B, Zapata FA, Zea S (2000) Áreas Coralinas de
Colombia. INVEMAR, Santa Marta. Colombia
Fabricius K (2005) Efectos de la escorrentía en
la ecología de corales y arrecifes de coral: revisión y síntesis. Boletín de
Díaz J, Díaz G, Garzón-Ferreira J, Sánchez J, Zea S (1996) la Contaminación del Mar 50: 125-146 doi
Atlas de arrecifes coralinos los del Caribe Colombiano Y Complejos 10.1016 / j.marpolbul.2004.11.028
arrecifales oceánicos. INVEMAR, Santa Marta
laminado
tapetes de cianobacterias en la ausencia de la fauna bentónica.
Díaz-Pulido G, Díaz-Ruíz M (2003) Diversidad de bentónica
Aquatic Microbial Ecology, 14: 235-240 Frias-Lopez J, Bonheyo
algas marinas del Atlántico de Colombia. biota Colombiana
4 (2): 203-246 G, Jin Q, Fouke B (2003)

Edmunds PJ, carpintero RC (2001) Recuperación de Diadema


Applied and Environmental Microbiology 69 (4):
antillarum reduce recubrimiento de macroalgas y aumenta la abundancia de
2409-2413 doi
corales juveniles en un arrecife del Caribe.
10.1128 / AEM.69.4.2409-2413.2003
Procedimientos de la Academia Nacional de Ciencias de el
Estados Unidos de America 98 (9): 5.067 a 5.071 doi 10.1073 / García M, McCormick C, Chow R, Peñaloza G, Connollly
pnas.071524598 E, Mitchell A, G Hudson, Howard M (2003) Plan de Manejo
El-Shehawy R, Gorokhova E, F Fernández-Piñas, del Integrado de de las de Áreas Marinas Protegidas parte I.
Campo F (2012) y el calentamiento global hepatotoxina la producción por Corporación para el Desarrollo Sostenible del Archipiélago de
las cianobacterias: ¿qué podemos aprender de los experimentos? Investigación San Andrés, Providencia y Santa Catalina, San Andrés.
del agua 46 (5): 1420-1429 doi Coralina, San Andrés
10.1016 / j.watres.2011.11.021

Universitas Scientiarum Vol. 20 (1): 83-105 www.javeriana.edu.co/scientiarum/ojs


102 floraciones de cianobacterias en Colombia

Gavio B, Palmer-S Cantillo, Mancera JE (2010) Havens K (2008) floraciones de cianobacterias: efectos sobre acuática
El análisis histórico (2000-2005) de la calidad del agua los ecosistemas. En: Hudnell H (ed) de cianobacterias floraciones de algas
costera en Isla de San Andrés, Reserva de la biosfera, el nocivas: Estado de las necesidades científicas y de investigación. Springer
Caribe Colombia. Boletín de la Contaminación del Mar 60 Nueva York, pp 733-747 Hawser S, O'Neil J, Roman M, Codd G (1992)
(7): 1018-1030 doi 10.1016 / j. Toxicidad
Trichodesmium al zooplancton. Journal of Applied
Geister J (1977) La influencia de la exposición onda en Phycology 4 (1): 79-86 doi
la zonificación ecológica de los arrecifes de coral del Caribe Actas 10.1007 / BF00003963

de la tercera Internacional Coral Reef Symposum, EE.UU., pp 23-29 Hayes M, J Bonaventura, Mitchell T, Prospero J, E Shinn,
Dolah F, R Barbero (2001) ¿Cómo se climático y los brotes biológicos
marinos vinculados funcionalmente? En: Porter J (ed) La ecología y la
Geister J (1986) los arrecifes de coral recientes y la historia geológica
etiología de enfermedades marinas emergentes. Kluwer Academic
de la isla de Providencia (mar Caribe occidental, Colombia). Geología
Publishers, Dordrecht, pp 213-220
Colombiana 15: 115-134 Geister J, Diaz J (1997) A guía de campo a
la oceánica
Hedley JD, Harborne AR, Mumby PJ (2005) Técnico
arrecifes y atolones del Caribe suroccidental (Archipiélago de
Nota: eliminación simple y robusta de destello solar para el mapeo de
San Andrés y Providencia, Colombia), Actas del 8º Simposio
bentos de aguas poco profundas. Internacional
Internacional sobre Arrecifes de Coral, Panamá, pp 235-263 Gilby
diario de la teledetección 26 (10): 2107-2112 doi
BL, Burfeind DD, Tibbetts IR (2011) majuscula Lyngbya 10.1080 / 01431160500034086

Howarth R, Anderson D, Cloern J, Elfring C, Hopkinson


floraciones y la dieta de los peces pequeños benthivorous subtropicales. Biología
C, Lapointe B, Malone T, Marcus N, McGlathery K, Sharpley A, Walker D
Marina 158: 245-255.
(2000). La contaminación por nutrientes de los ríos litorales, bahías y mares. Issues
Golubic S, Abed RMM, Palińska K, Pauillac S, Chinain in Ecology, 7: 1-15 Hughes TP, Graham NAJ, Jackson JBC, Mumby PJ,
M, Laurent D (2010) Marine cianobacterias tóxicas: la diversidad, las Steneck
respuestas y peligros ambientales. Toxicon RS (2010) Hacer frente al desafío de mantener la resiliencia de los
56 (5): 836-841 doi 10.1016 / j.toxicon.2009.07.023 González O,
arrecifes de coral. Tendencias en Ecología y Evolución 25 (11): 633- 642 doi
Hurtado G (2012) Caracterización climática del http://dx.doi.org/10.1016/j.tree.2010.07.011 Huisman J, F Hulot (2005)
Archipiélago de San Andrés y Providencia. 47-52 p. En: Dinámica de poblaciones de dañina
CORALINA-INVEMAR. Gómez-López D, Segura-Quintero C, cianobacterias. En: Huisman J, Matthijs HP, Visser P
Sierra-Correa P, Garay-Tinoco J (eds) Atlas de la Reserva de la
(eds) cianobacterias nocivas.
Biosfera Seaflower, Archipiélago de San Andrés, Providencia y
Santa Catalina. Instituto de Investigaciones Marinas Y Costeras
toxicodinámica. En: Hudnell H (ed) de cianobacterias floraciones de algas
"José Benito Vives de Andreis" -INVEMAR-, la Corporación para el
nocivas: Estado de las necesidades científicas y de investigación. Springer
Desarrollo Sostenible del Archiépelago de San Andrés, Providencia
y Santa Catalina -CORALINA-, Santa Marta, Colombia, pp 180 Nueva York, pp 383-415 INVEMAR-REDCAM (2013) Red de Vigilancia de la

Calidad Ambiental Marina en Colombia - REDCAM. [Santa


Marta]: Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras “José
Hallegraeff GM (1993) Una revisión de floraciones de algas nocivas
Benito Vives de Andreis”, [Mayo 2013].
y su aumento global aparente. Phycologia 32: 79-99 Hallock P (2005)
<Http://siam.invemar.org.co/siam/redcam> [Consulta:
Cambio global y los arrecifes de coral modernos: 31/5/2013 18:23]. Komárek J, Anagnostidis K (2005)
Nuevas oportunidades para comprender los procesos de deposición de Cyanoprokaryota: 2.
carbonato de aguas poco profundas. La geología sedimentaria Teil / Parte 2. Oscillatoriales.
175 (1-4): 19-33 doi 10.1016 / J.Sedgeo.2004.12.027 Hamisi M, Lyimo

TJ, Muruke MHS (2004) de cianobacterias Efectos de la bentónica Kuffner I, Pablo V (2004)
ocurrencia y la diversidad en las praderas marinas en la costa de Tanzania. cianobacteria Lyngbya majuscula en larvario
Océano Índico Occidental Revista de Ciencias del Mar, reclutamiento de los arrecifes de coral surculosa Acropora y
3 (2): 113-122 Pocillopora damicornis. Los arrecifes de coral 23 (3): 455-458 doi
10.1007 / S00338-004-0416-8
Hauri C, Fabricius KE, Schaffelke B, C Humphrey (2010)
Química y las condiciones ambientales físicas debajo mat- y Kuffner I, Walters L, Becerro M, Paul V, Ritson-Williams
macroalgas formando dosel, y sus efectos sobre los corales R, K Beach (2006) Inhibición de reclutamiento de corales por macroalgas
sotobosque. Más uno y cianobacterias. Marine Ecology Progress Series 323: 107-117 doi
5 (9): e12685 doi 10.1371 / journal.pone.0012685 10.3354 / Meps323107

Universitas Scientiarum Vol. 20 (1): 83-105 www.javeriana.edu.co/scientiarum/ojs


Puyana et al. 103

Leão P, Engene N, Antunes A, Gerwick W, V Vasconcelos Nagle D, Paul V (1999) Producción de metabolitos secundarios
(2012) La ecología química de las cianobacterias. Informes natural por filamentoso cianobacterias marina tropical: funciones ecológicas

Producto 29 (3): 372-391 doi 10.1039 / c2np00075j Littler M, Littler D, de los compuestos. Journal of Phycology
35: 1412-1421 doi 10.1046 / j.1529-8817.1999.3561412.x O'Neil J,
Lapointe B, Barile P (2006) Toxic
cianobacterias (algas azul-verdes) asociada con los conductos de aguas Shaw G, Dennison W (2000) Blooms del tóxico
subterráneas en las Bahamas. Los arrecifes de coral cianobacterias majuscula Lyngbya en la costa Queesland 9ª Conferencia

25 (2): 186-186 doi 10.1007 / S00338-005-0010-8 Lyzenga DR (1981) de Internacional sobre Aguas floraciones de algas nocivas, Hobart, pp 7-11

detección remota de reflectancia inferior


y los parámetros de atenuación del agua en aguas poco profundas usando O'Neil J, Davis T, Burford M, Gobler C (2012) El aumento
de floraciones de cianobacterias nocivas: las posibles funciones de la
datos de la aeronave y Landsat. International Journal of Remote Sensing 2
eutrofización y el cambio climático. las algas nocivas
(1): 71-82 doi 10.1080 / 01431168108948342 Madden CJ, Goodin K, Allee
14 (0): 313-334 DOI 10.1016 / j.hal.2011.10.027 Osborne NJT, Webb
R, Bamford D, Finkbeiner
PM, Shaw GR (2001) Las toxinas de
M (2008) Clasificación Estandarizada ecológica costera y marina.
majuscula Lyngbya y sus efectos en la salud humana y ecológica. Entorno
NatureServe y NOAA, Arlington McCook L, JoMPA J, Diaz-Pulido G
internacional, 27: 381-392 Paerl H (2002) El plancton marino. En:
(2001) Competición
Whitton B, Potts M
entre los corales y algas en los arrecifes de coral: una revisión de la
(eds) la ecología de cianobacterias. Kluwer Academic Publishers,
evidencia y mecanismos. Los arrecifes de coral
10.1007 / s003380000129 Nueva York, pp 121-148 Paerl H, J Huisman (2008) flores les gusta
caliente. Ciencia
320 (5872): 57-58 doi 10.1126 / science.1155398 Paerl H, Hall N,
ambiente de agua: una revisión de los conocimientos actuales. Fundación
de Investigación del Agua, Marlow Calandrino E (2011) El control perjudicial
floraciones de cianobacterias en un mundo que experimenta cambios
antropogénicos e inducidos por climática. Ciencia of the Total Environment 409
(2009) Evaluación del estado actual de los pastos marinos y la salud del
(10): 1739-1745 doi 10.1016 / j. scitotenv.2011.02.001
ecosistema marino en Bahía de St. Jean, San Bartolomé FWI. Instituto
ecosistemas sostenibles, Bahía St. Jean Science Group. 27 pp
Paerl H, Pablo V (2012) Cambio climático: Enlaces a mundial
la expansión de las cianobacterias nocivas. Investigación del agua
Miller MA, RM Kudela, Mekebri A, D Crane, Oates SC, 46 (5): 1349-1363 doi 10.1016 / j.watres.2011.08.002 Paerl HW, Huisman J
Tinker MT, Staedler M, Miller WA, Toy-Choutka S, Dominik C, Hardin D,
(2009) El cambio climático: Un catalizador
Langlois G, Murray M, Ward, K, Jessup DA (2010) La evidencia de una
para la expansión global de las floraciones de cianobacterias nocivas. Informes
novela florecimiento de algas perjudiciales marino: cyanotoxin
Environmental Microbiology 1 (1): 27-37 doi
(microcistina) la transferencia de la tierra a las nutrias marinas. PLoS ONE
10.1111 / j.1758-2229.2008.00004.x
5 (9): 1-11 doi 10.1371 / journal.pone.0012576
Pablo V (2008) El calentamiento global y cianobacterias nocivas
brote de algas. En: Hudnell H (ed) de cianobacterias floraciones de algas
Mora C (2008) Una huella humana claro en los arrecifes de coral
nocivas: Estado de las necesidades científicas y de investigación. Springer,
del Caribe. Actas de la Royal Society de Londres B 275 (1636):
Nueva York, pp 239-257 Pablo V, Cruz-Rivera E, R Thacker (2001) la
767-773 doi 10.1098 / rspb.2007.1472 Mumby P, Edwards Una
mediación Química
corrección columna (2000) Agua
de las interacciones de macroalgas-herbívoro: perspectivas
técnicas. manual de teleobservación para la gestión de zonas costeras
ecológicas y evolutivas. En: McClintock J, Baker B (eds) Marine
tropicales. Coastal Management Sourcebook, pp 121-128
Ecología Química. CRC Press, Boca Ratón, Florida, EEUU, pp
227-265 Paul V, Thacker R, Bancos K, Golubic S (2005) Benthic
Mumby PJ, Steneck RS (2008) manejo de los arrecifes de coral
y conservación a la luz de la rápida evolución de los Los arrecifes de coral 24 (4): 693- 697 doi 10.1007 /
paradigmas ecológicos. Trends in Ecology and Evolution
s00338-005-0061-x Paul VJ, Ritson-Williams R, de Sharp
K (2011) Marine
Muñoz-Simon N (2012) cianobacterias bentónicas marinas
en el Caribe y el centro sur de Costa Rica. Revista Ciencias Marinas Y ecología química en ambientes bentónicos. Informes natural Producto 28
Costeras; Vol 4 (2012)
(2): 345-387 DOI 10.1039 / C0NP00040J Pennings S, Pablo S, Paul V
Nagle D, Paul V (1998) defensa química de una marina (1997) defensas químicas de la
Revista de Biología y Ecología Experimental marina 225 cianobacteria marina tropical, bentónicas enteromorphoides
(1): 29-38 doi 10.1016 / S0022- 0981 (97) 00205-0 Hormothamnion: consumidores y diversas sinergias.
Limnología y Oceanografía

Universitas Scientiarum Vol. 20 (1): 83-105 www.javeriana.edu.co/scientiarum/ojs


104 floraciones de cianobacterias en Colombia

Pittman Pittman SJ, KM (2005) Consecuencias a corto plazo Stielow S, Ballantine D (2003) Benthic cianobacterias,
de una floración de cianobacterias bentónicas ( majuscula Lyngbya lyngbyaceus Microcoleus, florece en poco profundas, cercanas a la costa
Gomont) para el pescado y camarones peneidos en Moreton Bay hábitats de pastos marinos de Puerto Rico, mar Caribe. las algas nocivas
(Queensland, Australia). Estuario, en la Costa y Ciencia Estante 2 (2): 127-133 DOI 10.1016 / S1568-9883 (03) 00007-6 Thacker R,
63 (4): 619-632 doi 10.1016 / j.ecss.2005.01.007 Prahl HV (1983) Notas
Nagle D, Paul V (1997) Efectos de repitieron
sobre las Formaciones de manglares y exposiciones a metabolitos secundarios de cianobacterias marinas sobre la
arrecifes coralinos en la Isla de Providencia, Colombia. alimentación por rabbitfish juvenil y el dorado. Marine Ecology Progress Series 147
Es: Memorias Seminario 'Desarrollo y Planificación (1-3): 21-29 Thacker R, Paul V (2001) ¿Son las cianobacterias bentónicas
Ambiental en las Islas de San Andrés y Providencia'.
FIPMA y Ministerio de Agricultura, Bogotá. indicadores de enriquecimiento de nutrientes? Las relaciones entre la
abundancia de cianobacterias y los factores ambientales en las plataformas
bentónicas en San Andrés, Providencia y Las Islas del Rosario (Caribe coralinas de Guam. Boletín de Ciencias del Mar 69 (2): 497- 508
Colombiano): Caracterización y Evaluación de su Posible papel
ecológico. Tesis de Maestría, Postgrado Interfacultades-Microbiología,
Thacker R, Paul V (2004) morfológica, química y
Universidad Nacional de Colombia. Bogota Colombia. 184 p
la diversidad genética de cianobacteria marina tropical
Lyngbya spp. y Symploca spp. (Oscillatoriales). Applied and
Quintana J (2011) Evaluación de la toxicity y del potencial Environmental Microbiology 70 (6): 3.305 a 3312 doi
bioactivo de afloramientos de cianobacterias bentónicas arrecifales del 10.1128 / AEM.70.6.3305-3312.2004
Caribe Colombiano. Tesis de Maestría en Ciencias-Química, Facultad
Titlyanov E, Yakovleva I, Titlyanova T (2007) Interacción
de Ciencias, Universidad Nacional de Colombia. Bogota Colombia. 112 entre algas bentónicas ( Lyngbya bouillonii, Dictyota dichotoma)
p lonja D, Hay M (2010) algas marinas químicamente rico veneno y coral escleractinios lutea Porites Revista de Biología y Ecología
Experimental marina 342 (2): 282-291 doi 10.1016 /
Actas de la Academia Nacional de Ciencias de los j.jembe.2006.11.007 Vermeij M, van Moorselaar I, Engelhard S,
Estados Unidos de América
Hörnlein C, Vonk
107 (21): 9683 a 9688 doi 10.1073 / pnas.0912095107 Realpe A,
S, P Visser (2010) Los efectos del exceso de nutrientes y la abundancia de
Díaz-Granados J, Acevedo M (2012) Electricidad herbívoros en la capacidad de las algas césped para crecer en exceso de coral
evaluación y generación de potencial eólico en las regiones de Colombia. en el Caribe. Más uno 5 (12): e14312 doi 10.1371 / journal.pone.0014312 Vides
DYNA 79: 116-122
M, Sierra-Correa P (2003) Atlas de Paisajes Costeros de
Reyes V, Gavio B, Velásquez H (2013) Notas sobre la marina
Colombia. Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras
III. Nuevos registros de Cianofitas de la costa caribeña de Colombia. Nova - INVEMAR- y la Corporación Autónoma Regional de y de Desarrollo
Hedwigia 97: 349-360 Sostenible del Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa

Ritson-R Williams, Paul V, V Bonito (2005) bentónica marina


Catalina -CORALINA-, Santa Marta, Colombia. 132 p

cianobacterias overgrow organismos de los arrecifes de coral. Los arrecifes de coral


24 (4): 629 doi 10.1007 / s00338-005-0059-4 río G, Edmunds P (2001) Vivas-Aguas L, Garay J, Espinosa L, Abdulazis P, doblado O,
Guerrero T, L Osorio, Pomare A, J Taylor (2012) Calidad ambiental
los mecanismos de interacción
entre las macroalgas y escleractinios en un arrecife de coral en Jamaica. Revista
en las islas de San Andrés, Providencia y Santa Catalina. 62-72 p.

de Biología y Ecología Experimental marina En: CORALINA-INVEMAR. Gómez-López D, Segura-Quintero C,

261 (2): 159-172 doi 10.1016 / S0022-0981 (01) 00266-0 Sánchez J, Zea Sierra-Correa P, Garay-Tinoco J (eds) Atlas de la Reserva de la
Biosfera Seaflower, Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa
S, Díaz J (1998) Los patrones de octocoral y
Catalina. Instituto de Investigaciones Marinas Y Costeras "José
la distribución de coral negro en la barrera oceánica reef- complejo de la
Benito Vives de Andreis" -INVEMAR-, la Corporación para el
isla de Providencia, en el suroeste del Caribe. Caribbean Journal of
Desarrollo Sostenible del Archiépelago de San Andrés, Providencia y
Science 34 (3-4): 250-264 Sellner K (1997) Fisiología, ecología y Santa Catalina -CORALINA-, Santa Marta, Colombia, pp 180 BK
propiedades tóxicas de Walker, Riegl B, esquivar RE (2008) Mapeo de los arrecifes de coral
floraciones de cianobacterias marinas. Limnología y Oceanografía
42 (5 II): 1189-04

Sivonen K (1996) toxinas de cianobacterias y la producción de toxina. hábitats en el sureste de Florida usando un enfoque de técnica combinada. Revista

Phycologia 35 (Suppl.): 12-24 de Investigación Costera: 1138-1150 doi


10.2112 / 06-0.809,1
Smith J, J Kuwabara, Coney J, K Flanagan, remolachas J, Brown
D, Stanton F, Takabayashi M, DuPlessis S, Griesemer Watkinson A, O'Neil J, Dennison W (2005) Ecofisiología
B, Barnes S, Turner J (2008) Una floración de cianobacterias inusual en de la cianobacteria marina majuscula Lyngbya
Hawai. Los arrecifes de coral 27 (4): 851 doi 10.1007 / s00338-008-0417-0 (Oscillatoriaceae) en la bahía de Moreton, Australia. las algas nocivas 4 (4):
697-715 doi 10.1016 / j.hal.2004.09.001

Universitas Scientiarum Vol. 20 (1): 83-105 www.javeriana.edu.co/scientiarum/ojs


Puyana et al. 105

Yamamuro M (1999) Importancia de las cianobacterias epifita Zhang M, Duan H, Shi X, Yu Y, Kong F (2012) Aportaciones
como fuente de alimento para los heterótrofos en una cama de hierba marina tropical. de la meteorología a la fenología de floraciones de cianobacterias:
Los arrecifes de coral 18 (3): 263-271 doi 10.1007 / s003380050191 implicaciones para el futuro cambio climático. Investigación del agua 46:
442-452 doi 10.1016 / j.watres.2011.11.013

Escala espacial de afloramientos de cianobacterias en la Isla de Escala espacial de afloramentos de cianobacterias na ilha
Providencia, Caribe colombiano Providencia, Caribe colombiano

Resumen. Los afloramientos de cianobacterias de han incrementado en las Zonas Resumo. Os afloramentos de cianobacterias têm Aumentado em Águas
Costeras De Todo El Mundo, favorecidos por el Exceso de NUTRIENTES Y EL costeiras de todo o mundo, devido à Entrada de NUTRIENTES excessivos e
aparente Calentamiento global. Estós Tienen Consecuencias negativas Sobre los também Aparentemente ao aquecimento global. Estes afloramentos
Ecosistemas, Comunidades y hábitats marinos. AUNQUE ESTOS los Reportes de exercem Efeitos Negativos núms ecossistemas, Comunidades e hábitats
eventos Nos Frecuentes hijo, LA EXTENSIÓN y Los hábitats Afectados aun no Marinhos. Embora os Relatórios destes eventos Sejam Frecuentes na
Caracterizados Completamente Han Sido, lo cual sea Limita las Acciones de literatura, un extensão e os hábitats Atingidos não são Completamente
Manejo. En Este estudio examinamos la presence, escala espacial y Cobertura de conhecidos, O que Implica un restrição das Ações de Gestão. Neste estudo
afloramientos de cianobacterias en Diferentes Habitats del Complejo Arrecifal de la analisamos un presença, escala espacial e Cobertura dos afloramentos de
isla de Providencia, e identificamos los Principales taxones afloramientos Que cianobacterias em Diferentes hábitats Marinhos do Complexo da Ilha recifal
generan. Las cianobacterias were registradas del Cuatro en Ecosistemas, Seis Providencia, e identificamos como Principais taxas Que GERAM
Zonas geomorfológicas y Nueve hábitats. Las cianobacterias bentónicas cubrieron afloramentos. Como cianobacterias foram registradas del em quatro
Entre el 18 y El 72% of sustrato baño del cinco hábitats, particularmente en el ecossistemas, Seis Zonas geomorfológicas e nove hábitats. De Durante
Noroeste, Este y parte sur de la Isla. Cuentos afloramientos estuvieron afloramentos os bentónicos, como cianobacterias atingiram Entre 18 a 72%
CONFORMADOS por consorcios Complejos pertenecientes a los Géneros da Cobertura total de hábitats em cinco, particularmente no noroeste, Este e
sudeste da ilha. Okeania, Lyngbya, Symploca, Phormidium, Oscillatoria

Okeania, Lyngbya, Symploca, Phormidium, Oscillatoria o La


espirulina. Trichodesmium y se Desarrollo en la terraza mi La espirulina. O afloramento de cianobacterias planctónicas foi Dominado por Trichodesmium
prearrecifal (NO), Trás PERIODO DE Fuertes LLUVIAS ONU. e se desenvolveu sin terraço prearrecifal da Porcão noroeste da Ilha, depois de
Los Resultados sugieren Un Nuevo estresor potencial para el chuva intensa. Os Resultados sugerem um novo “estressor” potencial para o
Complejo Arrecifal de la Isla. complexo recifal da Ilha. Como investigações Futura Devem sí concentrar nos
fatores Ambientais Que facilitam o afloramento correo no seu Impacto locales nos
ecossistemas e Serviços.

Palabras clave: cianobacterias; geomorfológicas Zonas; habitat; microbiano Keywords: cianobacterias; geomorfológicas Zonas;
consorcio; arrecifal Sistema; Caribe. habitat; microbianos Consórcios; Sistema de Recife.

Universitas Scientiarum Vol. 20 (1): 83-105 www.javeriana.edu.co/scientiarum/ojs


Los derechos de autor de Universitas Scientiarum es propiedad de la Pontificia Universidad Javeriana y su contenido no puede ser copiado
o enviado por correo electrónico a múltiples sitios o enviado a una lista de distribución sin autorización expresa por escrito del titular de los
derechos de autor. Sin embargo, los usuarios pueden imprimir, descargar o enviar los artículos para el uso individual.

S-ar putea să vă placă și