Efectos del tamaño y la edad del hospedero Musca domestica (Diptera: Muscidae) en

la producción de la avispa parásita Spalangia endius (Hymenoptera: Pteromalidae)

RESUMEN
Un método de control de moscas domésticas, Musca domestica L. (Diptera: Muscidae) y otras moscas de la
inmundicia es mediante la liberación repetida de un gran número de parasitoides pupales como Spalangia
endius.Caminante. La cría de estos parasitoides se puede facilitar al comprender cómo los factores del
huésped afectan su producción. Estudios previos han examinado los efectos del tamaño del hospedador y la
edad del hospedador sobre la producción de parasitoides, pero no han examinado la interacción entre el
tamaño del hospedador y la edad del hospedador o los efectos con hembras mayores, que pueden ser
menos capaces de perforar hospedadores difíciles. A las hembras se les dio hospederos de una categoría de
talla única (pequeño joven, pequeño, grande, grande o viejo) durante 2 semanas. El efecto del tamaño del
hospedador y de la edad del huésped sobre la producción de parasitoides depende de la edad de la mujer. En
su primer día de oviposición, las hembras produjeron más crías de anfitriones grandes que de pequeños,
pero la edad del hospedador no tuvo un efecto significativo. El número acumulado de parasitoides
producidos en la primera semana no se vio significativamente afectado por el tamaño del hospedador o la
edad del hospedador. Sin embargo, el número acumulado de parasitoides producidos durante 2 semanas se
vio afectado tanto por el tamaño del huésped como por la edad del hospedero, y el mayor número de
parasitoides se produjo a partir de pequeños hospedadores jóvenes. Por lo tanto, no solo son más baratos de
producir los hospedadores más pequeños, sino que estos resultados sugieren que su uso puede no tener
ningún efecto o un efecto positivo en la cantidad de parasitoides que pueden producirse cuando las hembras
están ovopositando durante una semana o dos.

Las moscas domésticas, Musca domestica L. (Diptera: Muscidae) y otras moscas sucias son un problema en
todo el mundo, particularmente en asociación con la producción avícola y ganadera (Meyer et al., 1991,
Geden 2012). Sus poblaciones pueden alcanzar fácilmente niveles molestos y pueden transmitir
enfermedades (Alam y Zurek 2004, Talley et al., 2009). El primer paso en el manejo de las moscas de la
inmundicia es controlar la cantidad y la humedad del estiércol y otras materias orgánicas en las que se
alimentan las larvas de moscas. Los insecticidas también pueden ser efectivos y se usan ampliamente, pero
las moscas sucias a menudo desarrollan resistencia (Kaufman et al., 2010, Wang et al., 2012, Khan et al.,
2013). A medida que las distancias entre las instalaciones de producción y las áreas urbanas disminuyen, las
quejas y demandas hacen que el control sea más importante (Thomas y Skoda 1993, Clean Neighborhoods
2005), pero también pueden dificultar la aplicación de insecticidas debido a preocupaciones ambientales
(Blacquiere et al., 2012, Goulson 2013). Los agentes de control biológico son una opción de control adicional.
Las liberaciones aumentadas sostenidas de parasitoides pupales han sido efectivas para reducir las
poblaciones de moscas en algunos estudios (Rutz y Axtell 1979, Morgan 1980, Weinzierl y Jones 1998,
Skovga˚rd y Nachman 2004, Geden y Hogsette 2006, McKay et al. 2007), pero no en todos los estudios
(Andress y Campbell 1994). Los parasitoides que están disponibles comercialmente incluyen especies de
Spalangia, tales como Spalangia endius Walker (Hymenoptera: Pteromalidae) (LeBeck y Leppla 2015).
Conocer los efectos del tamaño y la edad del huésped puede mejorar la planificación y la flexibilidad en
insectarios que producen parasitoides. Por ejemplo, si la producción de parasitoides es equivalente en un
rango de edades de hospedaje, los hosts pueden dejarse durante el fin de semana, y la reducción de los
horarios de fin de semana puede mejorar la conveniencia y reducir los costos de producción. La información
sobre los efectos de la edad del huésped también puede ser útil para cronometrar los envíos comerciales de
pupas hospederas aún no parasitadas. Estos problemas son particularmente importantes para los
parasitoides que no parasitan con éxito los huéspedes coldstored (Floate 2002). La espalangia y otros
pteromalids que parasitan la etapa de pupa de las moscas domésticas colocan sus huevos en la superficie de
la pupa del huésped dentro del puparium del huésped. Por lo tanto, el huésped debe ser una pupa
verdadera, la puparación sola ha ocurrido es insuficiente, es decir, el huésped no solo debe ser ovoide sino
también lo suficientemente viejo como para que se haya formado un espacio entre el pupario y la pupa
(Wylie 1967).

Spalangia endius es un parasitoide solitario, lo que significa que generalmente un solo parasitoide completa
el desarrollo por huésped. Las pupas hospederas más grandes y jóvenes pueden proporcionar más alimento:
pesan más que las pequeñas y antiguas (King 1990), y a medida que los anfitriones envejecen, se desarrollan
partes adultas del cuerpo, lo que resulta en menos alimento para los comederos líquidos como larvas
Spalangia (Gerling y Legner 1968) . Por otro lado, el pupario (capa exterior) de los hospedadores más grandes
y antiguos puede ser difícil para una hembra penetrar mientras perfora el pupario para la oviposición y la
alimentación del huésped. Con hosts más antiguos, el primer intento exitoso de perforación lleva más tiempo
(Spalangia cameroni Perkins: King 1998), los intentos tienen menos probabilidades de tener éxito (S.
cameroni: King 1998, S. endius: King 2000), y una mayor proporción de descendientes fallan para masticar su
salida como adultos (S. endius: King 2000). Los huéspedes más grandes también tardan más tiempo para que
las hembras entren con éxito en la perforación (S. cameroni: King 1994, S. endius: King 2002a). En estudios
anteriores sobre cómo el tamaño del hospedador y la edad del hospedador afectan la producción de
parasitoides por especies de Spalangia, solo el tamaño del hospedador o la edad del hospedador, no ambos,
fueron variados; y las hembras generalmente recibieron hospedadores durante 3 días o menos (Morgan et
al., 1979, Siafacas 1980, King 1997, 1998, 2000, 2002b). La hembra S. endius vive un promedio de 18 +- 1.07
d, n = 36, cuando se le administran hospedadores diariamente (datos no publicados de BHK de Monandry
versus experimento de poliandria inmediato en King y Bressac 2010). El presente estudio prueba una
interacción entre el tamaño del hospedador y la edad del huésped, cuando a las hembras se les dieron
hospederos durante 2 semanas.

Materiales y métodos
Spalangia endius utilizado en este estudio pertenecía a una colonia de 16 años establecida originalmente con
avispas recolectadas en Zephyr Hills, FL. Los cupones se depositaron en el Centro de Encuestas sobre
Biodiversidad de la Historia Natural de Illinois, Colección de Insectos 6,035 a 6,054. Los parasitoides se
criaron en M. domestica a 25ºC, 50-70% de HR, y un fotoperíodo de 12:12 (L: D) h. Los hospedadores fueron
criados en un medio de dieta comercial para larvas de moscas (Lab Diet, St. Louis, MO), harina de pescado,
virutas de pino y agua; y la densidad a la que se criaron los hosts se manipuló para producir una clase de
tamaño de host pequeña y una clase de tamaño de host grande (descrita en Broski y King 2015). En su último
instar larval, los anfitriones salen de su caja de medios en una caja plástica vacía más grande debajo y pupan
allí. Cuando se presentaron a S. endius hembras, los hospederos jóvenes tenían 0-24 h de edad, programados
desde el inicio del bronceado del pupario, lo que significaba que eran pupas verdaderas al menos al final de
su tiempo con la hembra. Las pupas para los antiguos tratamientos de hospedadores eran 3 d más antiguas.
El procedimiento de crianza del host que usamos dio como resultado un volumen de host promedio que es
más del doble para hosts grandes que para hosts pequeños, sin superposición de tamaño (promedio
(mínimo-máximo): 33 (29-38) mm3 versus 14 ( 11-19) mm3), mientras que la edad del huésped no tiene un
efecto detectable en el volumen (Broski y King 2015). Estos volúmenes de host se calcularon usando la
ecuación para un esferoide prolato, 4 / 3pw2 l, donde el ancho (w) y la longitud (l) se midieron con una
precisión de 0,05 mm con un micrómetro ocular en un ámbito de disección. Las hembras de S. endius tenían
entre 0 y 1 d de edad cuando se les dieron hospedadores por primera vez y se habían obtenido de un plato
de huéspedes parasitados de los cuales los machos ya habían comenzado a aparecer. Todas las hembras se
aparearon como lo indica la posterior producción de hijas. Las hembras tenían un tamaño bastante uniforme,
y todas se desarrollaron en grandes huéspedes. A cada hembra se le dieron ya sea 10 pequeños
hospedadores jóvenes, 10 pequeños hospedadores viejos, 10 anfitriones grandes jóvenes, o 10 anfitriones
viejos grandes en cada día durante los primeros 14 días de su vida. Los anfitriones se le proporcionaron en un
vial de vidrio (2 cm de diámetro, 6,8 cm de altura) tapado con algodón. Todos los días, los viejos anfitriones
se derramaban fuera del vial; luego se le permitió a la mujer subir por un tubo de ensayo para que se le
pudiera insertar un nuevo vial con nuevos huéspedes. Para cada uno de los cuatro tratamientos, se
evaluaron 10 hembras y todas vivieron al menos 14 d. Por lo tanto, todo el experimento involucró a 40
mujeres y 5,600 huéspedes.
Los hospedadores se transfirieron a las hembras diariamente a temperatura ambiente (aproximadamente
23ºC, 50% de HR), y la parasitación y el desarrollo se realizaron en una incubadora a 25-26ºC, 48-76% de HR,
y un fotoperíodo de 12:12 (L: D ) h. Después de que la descendencia había dejado de aparecer y todos habían
muerto (al menos 2 meses), se contaron la descendencia y la cantidad de huéspedes con agujeros de
emergencia. Los análisis estadísticos se realizaron con SPSS (IBM Corp 2013). Alpha fue 0.05, excepto donde
se indique. La producción de parasitoides se examinó mediante ANOVA de medidas repetidas (análisis de la
varianza), con el tamaño del hospedador y la edad del hospedador como factores entre los sujetos y el día de
la oviposición como un factor dentro del sujeto. La corrección Greenhouse-Geisser (Hinton et al., 2014) se
utilizó para corregir la falta de esfericidad en los datos; por lo tanto, los grados de libertad no enteros,
aunque el análisis de varianza multivariado, que no asume la esfericidad, llevó a las mismas conclusiones.
Luego, la producción total en los 14 d que las hembras recibieron hospedadores, en sus primeros 7 días, y
durante el primer día se analizaron usando un ANOVA de dos vías, con el tamaño del hospedador y la edad
del huésped como variables independientes. ANOVA es robusto a las suposiciones de normalidad y
homogeneidad, particularmente cuando los tamaños de muestra son iguales, lo que eran (Kikvidze y Moya-
Larano 2008 ~, Zar 2010). Los supuestos de normalidad y homogeneidad se encontraron en alfa de 0.001. La
transformación del registro no se usó porque al hacerlo aumentó significativamente la curtosis.

Resultados y discusión
El efecto del tamaño del hospedador y la edad del hospedador sobre la producción de parasitoides cambió
durante los días de oviposición (Figura 1). Al observar la producción acumulada, no hubo interacción
significativa entre el tamaño del hospedador y la edad del hospedero, independientemente de si la
producción se examinó durante el primer día de oviposición, la primera semana o las 2 semanas completas
(Tabla 1). El efecto del tamaño del host en la producción acumulada fue significativo para el primer día y
durante las 2 semanas completas. Sin embargo, el primer día se produjeron más parasitoides de huéspedes
más grandes (Fig. 1), mientras que a lo largo de las 2 semanas se produjeron más de huéspedes más
pequeños (Tabla 1). El efecto de la edad del huésped también depende del período de tiempo examinado. A
lo largo de toda la semana 2 de oviposición, la producción fue mayor de los anfitriones más jóvenes, mientras
que en el primer día y durante la primera semana de oviposición, la edad del huésped no tuvo un efecto
significativo. Aunque S. endius se considera una especie solitaria, ocasionalmente se desarrollan dos crías en
un único hospedador (en el presente estudio, alrededor del 3% de los hospederos con un agujero de
emergencia (n = 3.334)). Sin embargo, los huéspedes más grandes que aumentan las posibilidades de que
eso ocurra no explican que se produzcan más crías de anfitriones grandes que de hospedadores pequeños en
el primer día de oviposición en el presente estudio: las conclusiones fueron las mismas cuando se analizó la
cantidad de huéspedes con emergencia agujeros. Quizás la mayor producción de los grandes hosts en el
primer día se debe a que las hembras pueden hospedar los alimentos y ovipositar en un único huésped
grande más fácilmente que en un pequeño hospedador. El hecho de que los pequeños hospedadores jóvenes
produjeran más crías solo más adelante en la vida en el presente estudio podría estar relacionado con el
hecho de que los grandes hosts antiguos son difíciles de perforar (King 2000, Broski y King 2015). El desgaste
del ovipositor, medido por la profundidad de las estrías del ovipositor de una hembra, no disminuye con la
repetición de la perforación de los hospederos, incluso en el caso de los grandes hospedadores antiguos
(Broski y King 2015). Sin embargo, como senescencia femenina, es posible que no sea capaz de reunir la
fuerza extra necesaria para penetrar en los anfitriones difíciles. Los efectos del tamaño del hospedador y los
efectos de la edad del huésped han sido variables entre los estudios de parasitoides solitarios de pupas de
mosca doméstica. Aquí vemos solo los estudios en los que las mujeres recibieron un único tamaño de host o
categoría de edad como en el presente estudio. Spalangia cameroni produjo más parasitoides de huéspedes
grandes en su segundo día, más de pequeños huéspedes en su tercer día y ninguna diferencia en su primer
día (King 1994).
Muscidifurax zaraptor (Girault & Sanders) produjo más descendencia de anfitriones pequeños que de
anfitriones grandes cuando se analizaron en su segundo día de hospedadores (McKay y Broce 2008). La
evidencia hasta la fecha del presente estudio y estudios anteriores de especies de Spalangia sugiere que,
siempre que los huéspedes no estén enterrados en medios húmedos, las pupas de acogida que sean mayores
reduzcan el número de descendientes de Spalangia que se producen o no tienen efecto (Tabla 2 [TQ2]) . En
contraste con estos estudios sobre los efectos de la edad del huésped sobre la producción de crías en las
especies de Spalangia, existen relativamente pocos estudios de este tipo para otras especies solitarias de
parasitoides de la pupa de moscas de la inmundicia. Dado que los hospedadores pequeños no parecen
reducir la producción de parasitoides en S. endius cuando las hembras se usan durante una semana, e incluso
pueden aumentar la producción en 2 semanas, se podría esperar que los hospedadores pequeños
proporcionen el máximo valor para los insectarios que crían S. endius. Los huéspedes pequeños se obtienen
al criar larvas de moscas a densidades más altas, lo que disminuye la inversión financiera en moscas y ahorra
espacio. La compensación es efectos sobre la calidad y el tiempo de los parasitoides que se producen. Tanto
el S. endius masculino como el femenino son más grandes cuando se desarrollan en hospedadores más
grandes y en hospedadores más jóvenes (Napoleon y King 1999, King 2000, 2002b, King y Napoleon 2006).
Las hembras más grandes producen más crías y son mejores para las madrigueras (King y Napoleon 2006).
Las mujeres que se desarrollan en huéspedes más grandes tardan más en desarrollarse y vivir más tiempo,
aunque ninguno de estos dos efectos está mediado por el tamaño de la hembra (Napoleon y King 1999, King
y Napoleon 2006). Para los hombres, tanto los más grandes como los que se desarrollan en un huésped más
grande no afectan la duración del desarrollo ni el éxito del apareamiento. Cuando la producción de S. endius
se encuentra en una escala suficientemente grande y el objetivo es un gran número de parasitoides para su
liberación, el desarrollo más rápido de las hembras (Napoleon y King 1999) y el mayor número de
parasitoides totales durante 2 semanas (Tabla 1) pueden significar pequeños anfitriones son los mejores Por
el contrario, para alguien que compra parasitoides para liberar, los parasitoides que crecen en hospedadores
jóvenes grandes pueden ser más efectivos.
Fig. 1. Promedio del número de 6 SEM de la descendencia de Spalangia endius producida diariamente durante las
primeras 2 semanas de la vida de una hembra cuando cada madre recibió un tipo de hospedadores, huéspedes pequeños
(pequeño óvalo horizontal), pequeño (rectángulo pequeño lleno horizontal) ), joven grande (círculo grande) o grande
(cuadrado lleno grande). ANOVA de medidas repetidas: día: F5.99, 215.71 ¼ 45.55, P <0.001; día _ tamaño de host:
F5.99, 215.71 ¼ 2.52, P = 0.02; día _ edad del host: F5.99, 215.71 ¼ 8.15, P <0.001; día _ tamaño de host _ edad del
host: F5.99, 215.71 ¼ 1.89, P = 0.08.

Tabla 1. Número total de crías producidas [media 6 SE (mínimo-máximo)] en el primer día de vida de una hembra,
agregado durante sus primeros 7 días, y agregado a lo largo de sus primeros 14 días de vida