Tesis Manuel Barrada Modelos PDF

UNIVERSIDAD DE SANTIAGO DE COMPOSTELA
FACULTAD DE BIOLOGÍA
DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA ANIMAL
DESARROLLO DE UN MODELO DE PREDICIÓN DE

ACTIVIDAD DE LA BABOSA Deroceras reticulatum (Müller,
1774) APLICABLE AL CONTROL DE PLAGAS EN ZONAS
AGRÍCOLAS DE GALICIA.
Memoria que, para optar al Grado

de Doctor en Biología, presenta
D. MANUEL BARRADA BEIRAS
Santiago de Compostela, mayo de 2003

JOSÉ CASTILLEJO MURILLO, PROFESOR TITULAR, Y JAVIER
IGLESIAS PIÑEIRO, PROFESOR TITULAR INTERINO, DEL
DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA ANIMAL DE LA UNIVERSIDAD
DE SANTIAGO DE COMPOSTELA,
CERTIFICAN:
Que la Memoria titulada “DESARROLLO DE UN MODELO

DE PREDICIÓN DE ACTIVIDAD DE LA BABOSA Deroceras
reticulatum (Müller, 1774) APLICABLE AL CONTROL DE
PLAGAS EN ZONAS AGRÍCOLAS DE GALICIA.”, que para
optar al Grado de Doctor en Biología presenta D. MANUEL
BARRADA BEIRAS, ha sido realizada bajo nuestra dirección en el
Departamento de Biología Animal de la Facultad de Biología de
Santiago de Compostela. Y considerando que representa trabajo de
Tesis, autorizamos su presentación a fin de que pueda ser juzgada
por el Tribunal correspondiente.
Y para que así conste, firmamos el presente certificado, en Santiago

de Compostela, a 15 de mayo de 2003.
Fdo.: Dr. José Castillejo Murillo Fdo.: Dr. Javier Iglesias Piñeiro
AGRADECIMIENTOS
En primer lugar quiero agradecer a mis directores de Tesis, Dr. José

Castillejo y Dr. Javier Iglesias, por haberme incorporado a su equipo de
investigación, así como por el apoyo, asesoramiento y ayuda en la
elaboración de este trabajo.
Por otra parte debo recordar a todas aquellas personas cuyo trabajo y
conocimientos han permitido el desarrollo de esta Tesis:
Dra. Mª Jose Lombardía Cortiña del Departamento de Estadística e
Investigación Operativa, por toda su ayuda en el desarrollo del modelo de
predicción.
Dr. Ramón Anadón Álvarez y Dra. Mª Soledad Ruiz Álvarez, del
Departamento de Bioloxía Celular, por toda la ayuda prestada a la hora
de realizar los análisis citológicos, así como al resto de miembros del
equipo de investigación (Iria, Chus, Enma, etc, etc) que continuamente
me ayudaron con una enorme generosidad.
A Jaime Fagúndez Díaz, del Departamento de Botánica, por toda su
ayuda a la hora de identificar las especies de plantas presentes en las
parcelas.
Al resto del equipo de investigación: Ramón, Federico, Inés, Antonio
y Pedro; así como a Pablo y Rocío; por cosas tan diversas como
muestrear por la noche lloviendo, cargar bolsas de tierra, solucionar
problemas informáticos, aportar ideas o dar consejos, haciendo, en
resumen, más llevadero todo este trabajo.
A los socios de la Cooperativa "Val do Ulla", y en especial a Antonio.
Este trabajo no hubiera sido posible sin la colaboración del
Observatorio Astronómico Ramón María Aller, así como de Carlos
Fernández Sánchez y Pablo Rey Mayo, del Centro de Supercomputación
de Galicia (CESGA).
También quiero agradecer a todos mis amigos que siempre fueron

conscientes de lo que suponía sacar este trabajo adelante, por lo que no
dejaron de apoyarme, animarme y de preocuparse por mi.
Finalmente he querido reservar estas últimas líneas para mi familia:

para mis padres, a los que dedico este trabajo, que espero les sirva de
orgullo y satisfacción. Para mis hermanos Chus y Carlos, así como para
Alberto y Mª Ángeles por su apoyo y sus consejos; y para Carlos y
Pedro, por no dejar de correr, reír, preguntar y en definitiva alegrarnos a
todos.
Este trabajo de investigación ha sido financiado por los proyectos

FAIR CT 5-PL97-3355 (Unión Europea) y PGIDT00AGR20001PR
(Xunta de Galicia).
A mis padres
ÍNDICE
ORGANIZACIÓN DE LA MEMORIA........................................... 1
1. INTRODUCCIÓN
1.1. Aspectos beneficiosos y perjudiciales de los gasterópodos
terrestres
1.1.1. Papel ecológico.................................................................. 5
1.1.2. Relaciones con el hombre.................................................. 7
1.1.3. Las babosas como plagas agrícolas................................... 8
1.1.4. Control de plagas
1.1.4.1. Molusquicidas............................................................ 17
1.1.4.2. Control integrado de plagas y modelos de predicción. 21
1.2. La babosa gris, Deroceras reticulatum
1.2.1. Morfología externa y posición sistemática........................ 24
1.2.2. Aparato genital................................................................... 26
1.2.3. Aparato digestivo............................................................... 28
1.2.4. Algunos aspectos de la biología
de Deroceras reticulatum.................................................. 30
1.3. Objetivos.................................................................................... 35
2. DESCRIPCIÓN DEL ÁREA DE ESTUDIO............................... 39

3. ESTUDIO DE LA DINÁMICA DE POBLACIÓN
3.1. Introducción............................................................................... 45
3.2. Material y métodos
3.2.1. Revisión metodológica....................................................... 46
3.2.2. La parcela de estudio......................................................... 50
3.2.3. Toma de muestras de suelo................................................ 52
3.2.4. Determinación del número de muestras de suelo.............. 53
3.2.5. Tratamiento de las muestras de suelo................................ 55
3.2.6. Tratamiento de los individuos............................................ 56
3.2.7. Determinación del estado de madurez............................... 57
3.3. Resultados
3.3.1. Tamaño de población......................................................... 59
3.3.2. Tamaño de población de Arion intermedius...................... 63
3.3.3. Ciclo de maduración y estructura de población ................ 64
3.3.4. Dinámica generacional y ciclo estacional.......................... 71
3.4. Discusión
3.4.1. Tamaño de población......................................................... 79
3.4.2. Ciclo de maduración y estructura de población................. 89
3.4.3. Dinámica generacional y ciclo estacional.......................... 93
3.5. Conclusiones.............................................................................. 102
4. ESTUDIO DE LA ALIMENTACIÓN
4.1. Introducción............................................................................... 107

4.2.2. La parcela de estudio......................................................... 113
4.2.3. Los muestreos.................................................................... 115
4.2.4. Tratamiento de los individuos............................................ 116
4.2.5. Determinación cualitativa de la dieta................................. 117
4.2.6. Determinación cuantitativa de la dieta............................... 119
4.2.7. Índices de diversidad y de selección.................................. 122
4.3. Resultados
4.3.1. Composición de la dieta..................................................... 123
4.3.2. Selección del alimento....................................................... 134
4.4. Discusión
4.4.1. Composición de la dieta..................................................... 147
4.4.2. Selección del alimento....................................................... 156
4.5. Conclusiones.............................................................................. 168
5. MODELO DE PREDICCIÓN DE ACTIVIDAD
5.1. Introducción............................................................................... 171

5.2.2. Los muestreos.................................................................... 178
5.2.3. Variables y análisis estadístico ......................................... 179
5.3. Resultados
5.3.1. Desarrollo del modelo........................................................ 184
5.3.2. Ejemplo de aplicación del modelo..................................... 190
5.3.3. Predicción de la categoría de actividad de D. reticulatum
en la zona de estudio en función de la temperatura
y humedad ambientales...................................................... 192
5.3.4. Análisis del modelo............................................................ 218
5.4. Discusión.................................................................................... 231
5.5. Conclusiones.............................................................................. 247
6. IMPLICACIONES EN EL CONTROL DE PLAGAS.................. 251
RESUMEN Y CONCLUSIONES GENERALES............................. 259
APÉNDICES
Apéndice I. Tipos celulares de la ovotestis y fases de
madurez de Deroceras reticulatum............................. 271
Apéndice II. Características epiteliales de las
plantas halladas en el tubo digestivo
de Deroceras reticulatum........................................... 283
Apéndice III. Otras especies de babosas presentes
en la zona de estudio.................................................. 299
BIBLIOGRAFÍA................................................................................ 311
Organización de la memoria
ORGANIZACIÓN DE LA MEMORIA
La presente Memoria está estructurada en seis grandes secciones, a las

que siguen el Resumen y Conclusiones generales del trabajo, y tres
Apéndices.
La primera de las secciones es una Introducción en la que se presenta,
en primer lugar, una revisión de aquellos aspectos por los cuales, los
gasterópodos terrestres en general, y las babosas en particular, resultan
beneficiosas o perjudiciales para el ser humano. A continuación se realiza
una revisión del estatus de las babosas como plagas agrícolas, en la que
se señalan qué especies son las más dañinas, los tipos de daños que
causan a las plantas y cuales son los cultivos más severamente afectados
en el ámbito europeo. Se realiza también un repaso de la problemática
que plantea su control mediante la utilización de los pesticidas
(molusquicidas) existentes actualmente, así como una breve revisión
conceptual del control integrado de plagas como medio para conseguir
una utilización racional de los mismos. En la segunda parte de la
Introducción se realiza una descripción de la babosa Deroceras
reticulatum desde el punto de vista de su morfología y su biología. Con
el fin de facilitar la comprensión de la metodología utilizada para el
estudio de la dinámica de población y de la alimentación, se dedican dos
pequeños apartados a la descripción anatómica de sus aparatos genital y
digestivo. Al final de la Introducción se exponen los objetivos que se
plantearon a la hora de abordar este trabajo.
En la segunda sección de la Memoria, Descripción del área de estudio,

se exponen las principales características físicas de la zona en la que se
llevó a cabo el trabajo.
1
Biología de Deroceras reticulatum en Galicia
Las siguientes tres secciones de la Memoria están dedicadas a la

exposición del estudio realizado sobre tres aspectos particulares de la
biología de D. reticulatum (Müller, 1774), a saber, Estudio de la
dinámica de población, Estudio de la alimentación y Modelo de
predicción de actividad. Cada una de ellas está subdividida en los
apartados: Introducción, Material y Métodos, Resultados, y Discusión. El
apartado de Material y Métodos de cada una de estas secciones comienza
con una Revisión metodológica de otros estudios realizados en cada uno
de los aspectos tratados. Los resultados obtenidos se comparan y discuten
con los de dichos trabajos en la Discusión de cada sección, la cual, en
algunos casos (Estudio de la dinámica de población y Estudio de la
alimentación) está organizada en diferentes subapartados, siguiendo el
mismo esquema que en la parte de Resultados.
En la sexta sección de la memoria, Implicaciones en el control de

plagas, se exponen las implicaciones que se desprenden de los resultados
obtenidos en este trabajo para el control de plagas de D. reticulatum en
Galicia, y se plantean algunos aspectos en los que consideramos que
deberían centrarse futuras investigaciones.
A continuación se encuentra el Resumen y Conclusiones generales del

trabajo. Al final de la Memoria se han añadido tres Apéndices. En el
Apéndice I se realiza la descripción de los distintos tipos celulares de la
gónada de D. reticulatum y de las fases de madurez que se establecen en
función de la abundancia de unos u otros tipos. En el Apéndice II se
describen las características en las que se basó la identificación de las
plantas halladas en el interior del tubo digestivo de las babosas. El
Apéndice III está dedicado a la descripción de otras especies de babosas
2
Organización de la memoria
que fueron observadas en la zona de estudio durante la realización del

trabajo.
3
1. INTRODUCCIÓN
Introducción
1.1. Aspectos beneficiosos y perjudiciales

de los gasterópodos terrestres
1.1.1. Papel ecológico
En las comunidades naturales, los gasterópodos terrestres actúan como

consumidores primarios, aunque se considera generalmente que su
importancia cuantitativa en este sentido, es pequeña (Curry, 1994).
Lutman (1978) estimó que el consumo de vegetación por parte de las
babosas representa sólo el 1,4% de la producción primaria anual en
praderas de montaña. Sin embargo, la fuerte presión selectiva que ejercen
sobre las plantas afecta profundamente a la morfología, fenología y
sistemas defensivos de las especies vegetales de las que se alimentan
(Rathcke, 1985), así como a la producción, composición y diversidad de
las comunidades vegetales (Dirzo y Harper, 1982; Cottam, 1986; Oliveira
Silva, 1992; Speiser, 2001).
Los gasterópodos terrestres contribuyen física y químicamente al

reciclaje de la materia orgánica muerta (Mason, 1974; Chatfield, 1976;
Jennings y Barkham, 1976, 1979; Richter, 1979; Curry, 1994; Theenhaus
y Scheu, 1996), aunque los pocos estudios cuantitativos que existen a
este respecto indican que también en este caso su contribución debe de
ser pequeña. Mason (1974) estimó que los caracoles consumen sólo el
0,72% de la producción anual de restos vegetales en un bosque
caducifolio, y Jennings y Barkham (1976, 1979) estimaron que ese
consumo era del 1,54% en el caso de la babosa Arion ater (Linnaeus,
1758). También se ha señalado que sus heces y moco pueden contribuir a
la estructuración de las partículas del suelo (Newell, 1967).
5
Babosas y caracoles sirven de alimento a numerosas especies de

animales, invertebrados y vertebrados. Entre los invertebrados, sus
principales depredadores son los insectos, especialmente coleópteros
adultos pertenecientes a las familias Carabidae y Staphylinidae, y larvas
de la familia Lampyridae (South, 1992). Entre los dípteros, las larvas de
las familias Phoridae y Sciomyzidae son depredadores o parásitos de
babosas y caracoles, y existen citas de larvas de 29 familias de dípteros
que se alimentan de los cadáveres de gasterópodos terrestres (Kühlhorn,
1986). Quilópodos de los géneros Scolopendra y Lithobius también han
sido citados como depredadores de caracoles y babosas (Chevallier,
1992). Unas pocas especies de ácaros, de platelmintos, y de gasterópodos
terrestres carnívoros, completan la lista de invertebrados que se
alimentan de moluscos terrestres, como parásitos o como depredadores
(South, 1992).
Con respecto a los vertebrados, numerosas especies de aves, anfibios

reptiles y mamíferos consumen caracoles y babosas, aunque son sólo
unas pocas especies las que lo hacen de forma frecuente. Entre las aves,
los mirlos y zorzales (Turdus spp.), así como los estorninos (Sturnus
spp.), son consumidores habituales de caracoles y babosas, si bien la
contribución de los moluscos a la dieta de estas aves es cuantitativamente
poco importante (Runham y Hunter, 1970; Barker, 1991). Algunas
especies de sapos, ranas y salamandras, entre los anfibios, y el lución
Anguis fragilis L., entre los reptiles, depredan sobre los gasterópodos
terrestres de forma habitual (Runham y Hunter, 1970; Barker, 1991;
South, 1992). Entre los mamíferos, erizos, topos, musarañas, ratas y
tejones consumen gasterópodos terrestres con frecuencia (South, 1992).
6
Introducción
1.1.2. Relaciones con el hombre
Los gasterópodos terrestres han estado siempre estrechamente

relacionados con el ser humano, no sólo por haberlos utilizado como
alimento desde la prehistoria, sino también por aspectos relacionados con
la religión, la cultura o la economía (Godan, 1999). El consumo de
gasterópodos terrestres por parte del hombre se ha centrado casi
exclusivamente en los caracoles, mientras que las referencias existentes
al consumo de babosas son anecdóticas y suelen estar relacionadas con la
medicina popular (South, 1992; Godan, 1999). En la actualidad, la cría de
caracoles con fines comerciales (helicicultura, achatinicultura) es una
práctica extendida por numerosos países de todo el mundo, debido a la
gran demanda existente, sobre todo, en Europa y en Norteamérica
(Iglesias y Castillejo, 1997).
La capacidad que presentan caracoles y babosas para almacenar

contaminantes en sus tejidos hace que resulten excelentes bioindicadores
de contaminación, en especial para metales pesados (Dallinger et al.,
2001). Además, los gasterópodos terrestres son frecuentemente utilizados
como animales de laboratorio, y se emplean como modelos en estudios
de neurofisiología, fisiología del aparato circulatorio, ecología del
comportamiento o genética de poblaciones (Godan, 1999; Barker, 2001).
Como aspectos negativos, los gasterópodos terrestres causan daños a

las plantas cultivadas por el hombre y actúan como vectores de
transmisión de agentes patógenos de los cultivos (virus, hongos) y como
hospedadores intermediarios de parásitos (trematodos, cestodos,
7
nematodos) que afectan a especies animales domésticas, silvestres, y al

propio hombre.
1.1.3. Las babosas como plagas agrícolas
Numerosas especies de gasterópodos terrestres son consideradas como

plagas debido a que ocasionan daños de consideración a las plantas
cultivadas por el hombre. Los daños causados por los gasterópodos
pueden afectar a una amplia variedad de especies y sectores, desde los
grandes cultivos de cereales, hasta los jardines públicos y privados,
pasando por la horticultura, floricultura, silvicultura, fruticultura,
pastizales y cultivos comerciales de plantas ornamentales, aromáticas y
medicinales (Speiser, 2002).
A escala mundial, los perjuicios económicos causados por los

gasterópodos terrestres son sin duda de menor importancia que los
causados por los insectos, ácaros o nematodos, pero en determinadas
zonas geográficas y cultivos son responsables de daños muy cuantiosos.
Mientras que algunos caracoles terrestres pueden alcanzar el estatus de
plaga incluso en regiones relativamente áridas, las babosas resultan
especialmente problemáticas en climas templados y lluviosos, pero aún
en este caso, la magnitud de los daños causados por las babosas a los
cultivos varía mucho a escala regional y de un año a otro (Port y Port,
1986). Muchos especialistas coinciden en señalar que los daños
ocasionados por las babosas se ha incrementado de forma muy
significativa en las últimas 2 ó 3 décadas, debido a la conjunción de una
serie de factores como la simplificación de las técnicas de cultivo
8
Introducción
(reducción del laboreo, siembra directa), la reducción de las poblaciones

de insectos depredadores por el uso de insecticidas, o la utilización de
nuevas variedades de cultivo más susceptibles al ataque de las babosas
(Hommay, 1995, 2002; Godan, 1999; Speiser, 2002). Por otro lado, la
elevación de los estándares de calidad exigidos por los consumidores
hace que la tolerancia del mercado a productos dañados sea cada vez
menor, lo que se traduce en una intensificación de las medidas de control
de plagas.
En Europa, las principales especies de babosas que causan daños a los

cultivos son (Godan, 1983; 1999; South, 1992):
Familia AGRIOLIMACIDAE Wagner, 1935

Deroceras reticulatum (Müller, 1774)
Deroceras panormitanum (Lessona et Pollonera, 1882)
Deroceras laeve (Müller, 1774)
Familia LIMACIDAE Rafinesque, 1815
Limax maximus Linnaeus, 1758
Limax flavus Linnaeus, 1758
Lehmannia marginata (Müller, 1774)
Lehmannia valentiana (Férussac, 1821)
Familia MILACIDAE Ellis, 1926
Milax gagates (Draparnaud, 1801)
Tandonia budapestensis Hazay, 1881
Familia ARIONIDAE Gray, 1840
Arion ater (Linnaeus, 1758)
Arion lusitanicus Mabille, 1868
Arion hortensis Férussac, 1819
9
Arion distinctus Mabille, 1868

Arion subfuscus (Draparnaud, 1805)
En la Península Ibérica, Castillejo (1996) indica que las especies más

dañinas para los cultivos son:
Familia AGRIOLIMACIDAE Wagner, 1935

Deroceras reticulatum (Müller, 1774)
Deroceras agreste (Linnaeus, 1758)
Deroceras panormitanum (Lessona et Pollonera, 1882)
Deroceras laeve (Müller, 1774)
Deroceras nitidum (Morelet, 1845)
Deroceras altimirai Altena, 1969
Deroceras lombricoides (Morelet, 1845)
Familia LIMACIDAE Rafinesque, 1815
Limax maximus Linnaeus, 1758
Limax flavus Linnaeus, 1758
Lehmannia marginata (Müller, 1774)
Lehmannia valentiana (Férussac, 1821)
Familia PARMACELLIDAE Gray, 1860
Parmacella valencienni Webb et van Beneden, 1836
Familia MILACIDAE Ellis, 1926
Milax gagates (Draparnaud, 1801)
Familia TESTACELLIDAE Gray, 1840
Testacella maugei Férusac, 1819
Familia ARIONIDAE Gray, 1840
Geomalacus maculosus Allman, 1846
Arion ater (Linnaeus, 1758)
10
Introducción
Arion nobrei Pollonera, 1889

Arion flagellus Collinge, 1893
Arion intermedius Normand, 1852
Los daños causados por las babosas a los diferentes cultivos están
asociados, según los casos, a uno o a varios de los siguientes aspectos:
• Reducción del volumen de las cosechas debido al consumo de

las semillas, plántulas, raíces o partes aéreas de las plantas
adultas.
• Pérdida de calidad de los productos cosechados por la
disminución de su tamaño o vigor.
• Pérdida de calidad debida a "daños cosméticos”1 (daños muy
pequeños desde el punto de vista cuantitativo, pero que afectan
a la apariencia de los productos cosechados).
En cualquiera de los casos, lo que se ve afectado, en último término,

es el valor económico de la cosecha. Los denominados daños cosméticos
adquieren especial relevancia en los sectores de la horticultura y de las
plantas ornamentales. En éstos, la apariencia externa del producto final
tiene una gran importancia para el consumidor, de forma que cualquier
pequeño daño o malformación, o la presencia en el producto de las
propias babosas, sus heces, moco o huevos, puede acarrear la pérdida de
todo o gran parte de su valor económico (Port y Ester, 2002).
1
Utilizamos la traducción literal de los vocablos ingleses "cosmetic damage", aunque
las acepciones de "cosmético" según el Diccionario de la Lengua Española, no son las
mismas que en Inglés.
11
En el caso de las monocotiledóneas (cereales y gramíneas de forraje),

los daños más importantes que ocasionan las babosas se deben a la
destrucción de las semillas después de la siembra y a la destrucción de las
jóvenes plántulas, lo que conlleva una reducción del número de plantas
(Port y Port, 1986). Las plantas adultas soportan bien un elevado grado
de daño en forma de reducción de la superficie foliar, por lo que el ataque
de las babosas es fases avanzadas del cultivo se considera menos grave.
Con todo, los daños ocasionados por las babosas a las hojas de las plantas
adultas de trigo y maíz causan un retardo del crecimiento y una reducción
de la producción de grano (Kemp y Newell, 1987; Hommay, 1995).
Fotografía 1.1. Deroceras reticulatum alimentándose de una plántula de lechuga.
En Francia, principal productor de maíz de la UE, el 12,5% de toda la

superficie dedicada a este cultivo es tratada con molusquicidas todos los
años (Hommay, 2002). En Gran Bretaña se ha estimado que, por término
12
Introducción
medio, las babosas ocasionan una reducción del 2% anual en la cosecha

de trigo (Glen y Moens, 2002). Garthwaite y Thomas (1996) señalan que
el consumo de molusquicidas en Gran Bretaña se multiplicó por 67 entre
principios de los años 70 y el año 1995.
Los grandes cultivos de dicotiledóneas, como la colza, girasol, soja y

remolacha, también sufren frecuentemente el ataque de las babosas. Al
igual que en el caso de las gramíneas, los daños que ocasionan a las
semillas y plántulas pueden ser motivo de una gran reducción del número
de plantas producidas. Las babosas están consideradas como la plaga más
importante de los cultivos de girasol en Francia, en donde el 53% de la
superficie dedicada a su cultivo es tratada de forma habitual con
molusquicidas (Hommay, 2002). D’Aguilar y Pacquetian (1963) (citados
por Hommay, 2002) señalan que las babosas causaron una reducción del
50% en la cosecha francesa de girasol en el año 1962. En Gran Bretaña,
la superficie dedicada al cultivo de colza que fue tratada con
molusquicidas se incrementó del 6% al 58% entre 1977 y 1996 (Moens y
Glen, 2002).
Con respecto a los cultivos hortícolas, los más afectados por las
babosas son sin duda las brasicáceas (coles blancas y rojas, repollos,
coles de Bruselas, grelos, col china, coliflor, brécol, etc.), pero también
otros como las lechugas, zanahorias, espárragos, pimientos, apio, fresas,
etc., sufren frecuentemente el ataque de estos moluscos (Port y Ester,
2002). En comparación con las grandes extensiones dedicadas al cultivo
de cereales, colza, remolacha, etc., en los terrenos dedicados a la
horticultura existe un menor grado de perturbación del suelo y una mayor
diversidad de hábitats y especies vegetales, que favorecen a las
13
poblaciones de babosas. Además, la tolerancia que presentan los cultivos

hortícolas a los daños ocasionados por las babosas es, en general, muy
baja, debido a la gran importancia que tiene el componente cosmético
(Port y Ester, 2002). Un claro ejemplo es el representado por las coles de
Bruselas. Se ha estimado que una única babosa (D. reticulatum) daña
entre 4 y 8 coles por noche, y que, aún aplicando molusquicidas, entre el
60% y el 80% de las coles cosechadas presentan habitualmente algún
daño (Godan, 1973). Sin embargo, para ser considerada de primera
calidad, una partida de coles de Bruselas no puede presentar más de un
5% de coles dañadas, aún cuando el daño sea meramente superficial. En
el caso de las coles, repollos y lechugas, las babosas no sólo ocasionan
daños a las hojas más externas, que han de ser eliminadas antes de su
comercialización, sino que además se refugian en su interior y dañan a
las hojas más internas. Se ha constatado que incluso en las cámaras de
conservación, a temperaturas de entre 1 y 5ºC, las babosas refugiadas en
el interior de estas hortalizas continúan alimentándose de ellas (Port y
Ester, 2002).
La información existente en España sobre los perjuicios causados por

los gasterópodos terrestres en las diferentes actividades agrícolas es
escasa (Castillejo, 1996; Castillejo, Seijas y Villoch, 1996).
Históricamente, la primera referencia a estos animales como causantes de
daños en la agricultura española parece deberse a Seoane (1866), quien
señalaba a Limax agrestis (probablemente se tratara de D. reticulatum) y
Helix aloensis (probablemente Cantereus aspersus (Müller, 1774)) como
plagas de los jardines y huertas de Galicia. Aunque el Ministerio de
Agricultura ha tratado ocasionalmente el tema en algunas de sus
publicaciones (Pérez et al., 1973; Rivero, 1990), los gasterópodos
14
Introducción
terrestres nunca han sido consideradas como una plaga demasiado grave
en la agricultura Española. Sin embargo, el consumo de molusquicidas en
nuestro país genera un volumen de negocio considerable, lo que
proporciona una idea de la magnitud del problema. En los últimos años,
en España se consumieron, como media, 3.900 toneladas anuales de
molusquicidas, con un valor económico de 8,8 millones de euros al año
(1.464 millones de pesetas/año); dentro de este contexto, Galicia
representa aproximadamente un 10% del mercado nacional (Figura 1.1)
En Galicia, el sector más afectado por los daños que producen las
babosas es, sin duda, la horticultura. A este respecto es importante
destacar la particular configuración del sector en esta Comunidad. Las
grandes explotaciones dedicadas a la producción comercial son escasas,
de forma que el grueso de la producción hortícola gallega se realiza en
pequeñas huertas de carácter familiar, y la producción se dedica, en un
porcentaje muy importante, al autoconsumo. En el año 2000, de las
13.780 Tm de lechuga producidas en Galicia, sólo el 56% se destinó a la
comercialización. En el caso de repollos y coles, de las 52.698 Tm
producidas, solo el 23% se destinaron a las comercialización (Anuario de
estadística Agraria 2000. Consellería de Política Agroalimentaria e
Desenvolvemento Rural, Xunta de Galicia).
Las pequeñas parcelas que constituyen la base de la producción

hortícola gallega son equiparables a los home gardens de la literatura
anglosajona, que tan comunes son en muchos países europeos, y que
suponen un parte muy importante del consumo de molusquicidas
(Garthwaite y Thomas, 1996; Speiser y Kistler, 2002). En Holanda,
15
según Port y Ester (2002), el 70% de los molusquicidas utilizados en el

año 1995 fueron aplicados a pequeñas huertas de carácter no comercial.
7000 12 A
6000 10
5000
8
Millones de €
Toneladas
4000
6
3000
4
2000
1000 2
0 0
1996 1997 1998 1999 2000 2001
Consumo (Toneladas) Valor económoco (millones de €)
500 1.2 B
400 1
0.8
Millones de €
Toneladas
300
0.6
200
0.4
100 0.2
0 0
1996 1997 1998 1999 2000 2001
Consumo (Toneladas) Valor económico (millones de €)
Figura 1.1. Consumo de productos molusquicidas en (A) España y (B) Galicia durante
el período 1996-2001 (datos suministrados por la Asociación Empresarial Española para
la Protección de las Plantas (AEPLA).
16
Introducción
1.1.4. Control de plagas
1.1.4.1. Molusquicidas
Los molusquicidas son pesticidas utilizados para el control de babosas

y caracoles. En la agricultura, el control de plagas de gasterópodos
terrestres se realiza, de forma casi exclusiva, por medio de la aplicación
de cebos (“pellets”) que contienen entre un 2% y un 8% de metaldehído o
de carbamatos (Godan, 1983, 1999; South, 1992; Garthwaite y Thomas,
1996; Bailey, 2002; Speiser, 2002). El principal productor mundial de
metaldehído es la empresa suiza Lonza, pero son numerosas las empresas
químicas que poseen licencia para fabricar sus propios cebos
molusquidas con metaldehído, lo que da lugar a la existencia de una gran
cantidad de denominaciones comerciales diferentes. El carbamato más
utilizado en el control de plagas de gasterópodos terrestres es el
metiocarbamato, cuya licencia de fabricación es propiedad de la alemana
Bayer, y se comercializa sólo bajo las denominaciones comerciales de
Draza y Mesurol.
Ambos compuestos muestran una eficacia similar en lo que se refiere

a su capacidad para reducir los daños causados por los gasterópodos a las
plantas (Bailey, 2002), y también ambos presentan efectos negativos
sobre las poblaciones de otros grupos de animales (South, 1992; Bailey,
2002). Buchs, Heimbach y Czarnecki (1989) han señalado la existencia
de efectos negativos de los cebos molusquicidas con metaldehído sobre
las poblaciones de algunos carábidos, y Bieri et al. (1989) han
documentado una reducción de la abundancia de carábidos y estafilínidos
tras la aplicación de cebos molusquicidas con metiocarbamato en
17
praderas. Aunque en la actualidad todos los cebos molusquicidas

incorporan pigmentos (generalmente azules) y otras sustancias para
reducir el riesgo de ingestión por parte de mamíferos y aves, son
frecuentes los casos de envenenamiento de animales domésticos debido
al consumo de cebos molusquicidas (Bailey, 2002). A finales de los años
80, los cebos molusquicidas con carbamatos fueron prohibidos en la
mayoría de los estados de Norteamérica, debido a la elevada frecuencia
de casos de envenenamiento de aves que se registraron (Sakovich, 1996).
Tarrant y Westlake (1988) señalan que la utilización de cebos
molusquicidas con metiocarbamato supone una seria amenaza para las
poblaciones del ratón de campo, Apodemus sylvaticus (Linnaeus, 1758).
Keymer, Gibson y Reynolds (1991) registraron elevadas concentraciones
de acetaldehído (resultante de la despolimerización del metaldehído en el
tubo digestivo) en erizos (Erinaceus europaeus (Linnaeus, 1758))
encontrados muertos en el campo, y Gemmeke (1997) observó síntomas
de envenenamiento y casos de fallecimiento, en erizos alimentados con
babosas que habían ingerido cebos con metiocarbamato.
En los últimos años ha aparecido en el mercado un nuevo

molusquicida químico, bajo el nombre comercial de Ferramol, fabricado
por la empresa alemana Neudorff GMBH. Este producto se presenta
también en forma de cebos y contiene fosfato de hierro como ingrediente
activo. Los ensayos realizados hasta la actualidad para comprobar su
eficacia (Iglesias y Speiser 2001; Speiser y Kistler, 2002) indican que
ésta es equiparable a la de los molusquicidas químicos clásicos,
metaldehído y metiocarbamato. Sin embargo, a diferencia de éstos, que
son totalmente sintéticos, el fosfato de hierro aparece de forma natural
formando parte de varios minerales, especialmente la strengita
18
Introducción
(FeIIIPO4 2(H2O) ortorrómbico) y metastrengita (FeIIIPO4 2(H2O)

monocíclico) (Roberts, Campbell y Rapp, 1990; Clark, 1993), y es un
compuesto con una toxicidad muy baja (EPA, 1998).
La falta de medios de control de plagas de babosas cuya utilización

esté autorizada en la agricultura biológica hace que estos animales hayan
sido considerados como los más dañinos para los cultivos biológicos por
numerosas asociaciones profesionales de Gran Bretaña y Suiza
(Peackock y Norton, 1990; Kesper e Imhof, 1998). El único agente de
control biológico que se comercializa en la actualidad para el control de
plagas de babosas es el nematodo Phasmarhabditis hermaphrodita
(Schneider, 1859), lanzado al mercado por primera vez en Gran Bretaña
en 1994. Numerosos ensayos de campo realizados en una amplia
variedad de cultivos y de países europeos han puesto de manifiesto que
P. hermaphrodita es capaz de reducir los daños ocasionados por las
babosas a las plantas (Wilson, Glen y George, 1993; Wilson et al.,
1994abc, 1995ab; Ester & Geelen, 1996; Glen et al., 1996; Iglesias,
Castillejo & Castro, 2001ab). Su eficacia frente a la especie
D. reticulatum está actualmente fuera de toda duda (Glen et al., 2000),
pero existen indicios de que su eficacia contra otras especies podría ser
menor (Wilson et al., 1995a; Coupland, 1995; Glen et al.,1996; Speiser y
Andermatt, 1996; Speiser, Zaller y Neudecker, 2001; Iglesias y Speiser,
2001). La eficacia de los tratamientos con P. hermaphrodita está muy
condicionada por la temperatura y la humedad del suelo, que afectan en
gran medida a su supervivencia, pero presenta la ventaja de que las
condiciones de temperatura y de humedad que son favorables para la
actividad de las babosas lo son también para la supervivencia del
nematodo, mientras que los molusquicidas químicos en forma de cebos
19
ven muy mermada su eficacia en las condiciones de elevada humedad en

las que las babosas ocasionan la mayoría de los daños a las plantas (Glen
et al., 1996). No obstante, el elevado coste económico que suponen en la
actualidad los tratamientos de control de plagas con nematodos hace que
su uso esté todavía muy restringido a cultivos de elevado valor como las
plantas ornamentales y algunas hortalizas (Grunder, 2000).
La aplicación de molusquicidas representa sólo una medida de control

a corto plazo, es decir, con ellos se consigue proteger a las plantas de los
daños que podrían causarle las babosas en el momento de su aplicación.
Sin embargo, no tienen un efecto significativo y duradero sobre las
poblaciones de babosas residentes en las zonas de cultivo, por lo que el
riesgo de que produzcan daños es permanente (Hommay, 2002; Port y
Ester, 2002). Ello se debe a que los molusquicidas aplicados afectan sólo
a una parte de la población, y a que los huevos de las babosas, que se
encuentran en el suelo, no se ven afectados por los tratamientos, dando
lugar a una rápida recuperación de las poblaciones (Glen, Wiltshire y
Milson, 1988). Se ha estimado que los tratamientos molusquicidas
convencionales (cebos con metaldehído o carbamatos) matan a menos del
50% de la población de babosas existente en el momento de la aplicación
(Glen y Wiltshire, 1986; Wiltshire y Glen, 1989; Glen, Wiltshire y
Butler, 1991). Por otro lado, es frecuente que la cantidad de cebo
molusquicida ingerido por las babosas en el campo tenga sólo un efecto
subletal transitorio (Kemp y Newell, 1985; Wedgwood y Bailey, 1986;
Briggs y Henderson, 1987; Bourne, Jones y Bowen, 1988), y se ha
comprobado que la fecundidad de los individuos que experimentan ese
tipo de envenenamiento subletal no se ve afectada, por lo que continúan
poniendo huevos una vez que se recuperan (Kemp y Newell, 1985).
20
Introducción
1.1.4.2. Control integrado de plagas y modelos de predicción
Tradicionalmente, el concepto del control de plagas en la agricultura

planteaba, como objetivo básico, la eliminación total del agente causante
de la plaga, mediante la aplicación de pesticidas, cuando ésta era
detectada en un cultivo. En los años 60, en Europa y Estados Unidos,
surge el concepto del control integrado de plagas (CIP) (Stern, Smith,
van der Bosch y Hagen, 1959), que en la actualidad es parte integrante de
otro concepto, más amplio, que es el del desarrollo sostenible. El control
integrado de plagas implica la integración de los conocimientos
provenientes de multitud de campos (biología, química, agronomía,
climatología, economía, etc.) con el fin de desarrollar las estrategias de
control más adecuadas desde el punto de vista económico, ambiental y de
salud pública (Dent, 1991). Si bien es un sistema basado en la
combinación de diferentes métodos con el fin de minimizar el uso de
pesticidas químicos, no se descarta, a priori, la utilización de ningún tipo
de agente de control (Coombs y Hall, 1998).
Metodológicamente, el control integrado de plagas puede describirse

como un "proceso de toma de decisiones" es el que, sobre la base de toda
la información relevante disponible, hay que decidir qué medidas tomar y
en qué momento aplicarlas, para que el control de la plaga resulte,
además de eficaz, lo más rentable posible desde el punto de vista
económico y lo menos agresivo que sea posible desde el punto de vista
ambiental (Bechinski, Mahler y Homan, 2002).
21
Prever en qué momento una plaga puede producir daños significativos

en un cultivo es fundamental para poder tomar una decisión con respecto
a la necesidad de aplicar pesticidas (Buhler, 1996). Sin un sistema de
predicción del riesgo de daños, las opciones a las que se enfrenta un
agricultor son, o bien no aplicar pesticidas, o bien aplicarlos de forma
sistemática siguiendo un criterio preventivo. La primera opción puede
implicar una pérdida de la producción si se produce una plaga. La
segunda opción implica costes económicos y ambientales que resultarán
innecesarios si la plaga no se produce. Por tanto, para la utilización
racional de los pesticidas se necesita disponer de criterios que permitan
determinar la necesidad de su aplicación. En la actualidad, los programas
de control integrado de numerosas especies de artrópodos y de hongos
causantes de plagas en una gran variedad de cultivos, se basan en la
utilización de sistemas de predicción de riesgos (Dent, 1991; Frahm,
Johnen y Volk, 1996).
En el caso del control de plagas de gasterópodos terrestres, en los

últimos años se han realizado avances, como la comercialización del
agente de control biológico P. hermaphrodita, orientados a conseguir una
reducción del uso de los molusquicidas químicos, pero el punto débil del
control de plagas de caracoles y babosas continúa siendo la falta de
criterios en los que basar la decisión de aplicar los molusquicidas
(Hommay, 2002; Port y Ester, 2002). Ante esta situación, los agricultores
optan, por lo general, por la aplicación sistemática de molusquicidas en
sus cultivos (Bohan et al., 1997; Speiser y Kistler, 2002). Desde el punto
de vista del agricultor, dicha opción se justifica porque las babosas
pueden atacar y dañar gravemente a los cultivos en cualquier época del
año (Port y Port, 1986), porque muchos cultivos, en especial en la
22
Introducción
horticultura, son extremadamente sensibles al ataque de las babosas

desde el momento de la plantación hasta el de la cosecha, y por el bajo
coste económico de los molusquicidas químicos convencionales (Port y
Ester, 2002).
23
1.2. La babosa gris, Deroceras reticulatum
1.2.1. Morfología externa y posición sistemática
D. reticulatum es una babosa de talla mediana, que llega a alcanzar los 45

mm de longitud. Su pared corporal está recubierta de tubérculos bien
marcados, el escudo ocupa 1/3 de la longitud del cuerpo. Es de color
castaño claro o gris amarillento, y muestra un reticulado negro que en el
escudo está representado por manchas aisladas. La suela pedia es
tripartita, de color gris claro, y el moco corporal es blanco y muy
lechoso.
Fotografía 1.2. Deroceras reticulatum recogido en una de las parcelas de estudio.
24
Introducción
La posición sistemática de D. reticulatum que se presenta a

continuación responde a la ordenación sistemática seguida por Castillejo
(1997, 1998) y por Castillejo, Iglesias y Garrido (en prensa), basada a su
vez en la clasificación de Solem (1978), Likharev y Wiktor (1980) y
Wiktor (2000).
Phylum: MOLLUSCA Cuvier, 1795

Clase: GASTROPODA Cuvier, 1795
Subclase: PULMONATA Cuvier, 1817
Superorden: STYLOMMATOPHORA Schmidt, 1855
Orden: SIGMURETHRA Pilsbry, 1900
Suborden: AULACOPODA Baker, 1962
Superfamilia: LIMACOIDEA Rafinesque, 1815
Familia: AGRIOLIMACIDAE Wagner, 1935
Género DEROCERAS Rafinesque, 1820
Subgénero AGRIOLIMAX Mörch, 1865
Deroceras (A.) reticulatum (Müller, 1774)
25
1.2.2. Aparato genital
El aparato genital (Figura 1.2) se extiende desde la parte posterior del

animal hasta el cuello, donde se encuentra el orificio genital. En la parte
posterior del cuerpo es donde se encuentra la gónada, responsable de
producir los gametos masculinos y femeninos, y que se denomina
glándula hermafrodita u ovotestis (Alonso e Ibañez, 1993). La glándula
hermafrodita se comunica con el resto del aparato genital por medio del
conducto hermafrodita, donde son vertidas las células reproductoras
maduras. Este conducto comunica con la glándula de la albúmina, que es
la responsable de proporcionar sustancias nutritivas a los huevos. A
continuación existe un espermoviducto u ovoespermiducto, largo y
festoneado. En la parte distal del genital, las vías masculina y femenina
se separan. La parte femenina forma el oviducto libre. La parte
masculina está formada por un conducto deferente que se continúa en el
pene. Ambas partes desembocan en un atrio genital común. En el pene se
diferencian dos partes, una proximal piriforme que posee una glándula
peneana festoneada, y una distal globosa sobre la que se ubica la glándula
accesoria, en cuyo interior se encuentra el sarcobelo, estructura
triangular, musculosa y estriada, con funciones estimuladoras durante la
cópula. En el pene distal desemboca la bolsa copulatríz o glándula
gametolítica, responsable del almacenamiento de los espermatozoides
recibidos.
La ovotestis es un conjunto de acinos en donde se produce la

gametogénesis, y mediante el estudio de su citología es posible
determinar el grado de madurez o desarrollo sexual en el que se
encuentra un individuo. En el Apéndice I se realiza una descripción de
26
Introducción
los tipos celulares que se pueden presentar en la gónada de

D. reticulatum, y de las fases de madurez que se reconocen en función de
la presencia y abundancia de los distintos tipos celulares.
Figura 1.2. Aparato genital de D. reticulatum (tomado de Castillejo, 1997).
27
1.2.3. Aparato digestivo
El aparato digestivo de D. reticulatum (Figura 1.3) comienza con el

bulbo bucal, cavidad musculosa donde se alojan la mandíbula, oxignata,
y la rádula. A continuación se encuentra un corto esófago que comunica
directamente con el estómago. El estómago está dividido en dos partes.
La parte anterior, alargada y de gran tamaño, es un buche cuya función
principal es el almacenamiento temporal del alimento ingerido. La parte
posterior no es más que una pequeña dilatación situada en el punto en el
que la glándula digestiva se abre al tracto digestivo, entre el buche y el
intestino. Se encuentra separado de ambos por dos constricciones de la
luz del tubo digestivo. La glándula digestiva es la responsable de la
digestión intracelular y la absorción de nutrientes y calcio. Ocupa gran
parte de la cavidad interna posterior del cuerpo, es de color amarillento y
tiene dos ramas, una anterior, formada por nueve lóbulos, y otra
posterior, formada por seis lóbulos (Runham y Hunter, 1970). La última
parte del digestivo se dirige en su primer tramo hacia el lado derecho y
hacia la parte anterior del cuerpo, pero posteriormente presenta una serie
de circunvoluciones, primero hacia atrás, luego hacia la izquierda, y
finalmente hacia la derecha y hacia delante, para desembocar finalmente
en el exterior por medio del ano, situado en las proximidades del orificio
respiratorio. El segmento terminal del tubo digestivo se denomina recto y
su inicio está marcado, por un ciego lateral. En el intestino se producen
fenómenos de digestión con participación de enzimas producidos por la
propia babosa y también por bacterias, así como absorción,
principalmente, de agua (South, 1992).
28
Introducción
Figura 1.3. Aparato digestivo de D. reticulatum (según Runham y Hunter, 1970).
29
1.2.4. Algunos aspectos de la biología

de Deroceras reticulatum
D. reticulatum es la babosa que presenta una distribución geográfica más

amplia (Barker, 1999), y está considerada como la responsable de la
mayor parte de los perjuicios económicos ocasionados por las babosas en
la agricultura, a nivel mundial (Port y Port, 1986; South, 1992; Chabert,
Guinot y Tisseur, 1997; Speiser, 2002).
Originaria de Europa, ha sido introducida en América, Sudáfrica, Asia,

Australia y Nueva Zelanda (Barker, 1999). Es una babosa típica de
ambientes perturbados que se ha adaptado bien a las condiciones
inestables propias de las zonas de cultivo, en donde otras especies de
babosas son poco abundantes (Runham y Hunter, 1970). Sus densidades
de población son siempre mucho más bajas en hábitats estables, como los
bosques, que en hábitats agrícolas (South, 1992). En la Península Ibérica
se encuentra distribuida por todo el territorio, asociada principalmente a
ambientes ruderales (Castillejo, 1997).
A lo largo de su vida, D. reticulatum presenta un único período de

reproducción, después del cual muere (Getz, 1959; Bett, 1960; Hunter
1968a; Hunter y Symonds, 1971; Chichester y Getz, 1973; Duval y
Banville, 1989; Ballanger y Champolivier, 1990; Barker, 1991; South
1989ab, 1992). Este tipo de estrategia reproductiva, conocida como
semelparidad (Heller, 2001), suele estar asociada a ciclos biológicos
anuales, pero en gasterópodos terrestres la duración del ciclo biológico es
muy variable, debido a la gran dependencia que presenta su biología con
respecto de las condiciones climáticas (Heller, 2001). En D. reticulatum,
30
Introducción
la reproducción puede tener lugar en cualquier momento en el que las

condiciones ambientales sean las adecuadas (Carrick, 1938; South,
1989a). De los estudios realizados hasta la actualidad sobre esta especie
se desprende que su dinámica poblacional es muy variable en función del
clima y, por lo tanto, de la zona geográfica (Barker, 1991). En general, en
las poblaciones de D. reticulatum se desarrollan dos generaciones
anuales, si bien alguna de ellas puede faltar debido a unas condiciones
climáticas adversas o, en zonas agrícolas, debido a las intervenciones
humanas (Duval y Banville, 1989). Sus tamaños de población suelen
presentar, a lo largo del año, amplias variaciones relacionadas con las
condiciones ambientales. En condiciones desfavorables, las poblaciones
pueden llegar a rozar la extinción, pero pueden recuperarse de forma
relativamente rápida cuando las condiciones le son propicias (Ballanger y
Champolivier, 1990).
El tiempo necesario para que D. reticulatum alcance la madurez

sexual depende en gran medida de las condiciones ambientales (South,
1982). En laboratorio, bajo condiciones favorables, se han observado
períodos de maduración de tan sólo 2 meses (Runham y Hunter, 1970),
pero puede necesitar un período de 7 u 8 meses en la naturaleza (South,
1989a). Su longevidad máxima ha sido cifrada en 12 meses (Runham y
Hunter, 1970; Judge, 1972; South, 1989a; Barker, 1991).
Es una especie hermafrodita de fecundación cruzada obligatoria

(Nicklas y Hoffman, 1981; Foltz, Ochman y Selander, 1984). La cópula
está precedida por una fase de cortejo en la que un individuo sigue el
rastro de moco fresco dejado por otro que le precede. Si el animal
perseguido es receptivo, se produce el apareamiento, que empieza con
31
una danza circular durante la que secretan abundante moco y van

evaginando sus órganos estimuladores (sarcobelo), colocándolos sobre el
cuerpo de la pareja. A continuación los individuos se mordisquean
mutuamente sus órganos estimuladores y, tras unos 30 minutos,
aproximan sus orificios genitales y se acoplan, evaginando los penes,
atrios, oviductos, conductos de las bolsas copulatrices, y al fin, y de una
manera explosiva, las glándulas peneanas. Simultáneamente, se
intercambian una bola de mucus adherente repleta de espermatozoides,
tras lo cual los individuos se separan (Barker, 1999).
El huevo de D. reticulatum es translúcido, de sección elíptica, y con

unas dimensiones que oscilan entre 2,0 × 1,5 mm y 2,2 × 2,0 mm (Bayne,
1966; South, 1992). Estructuralmente está formado por varias capas
concéntricas que son, empezando desde el exterior, una capa externa, una
capa gelatinosa y una membrana perivitelínica. En el interior se
encuentra el fluido perivitelínico (Figura 1.4).
Durante la realización del presente trabajo fueron recogidos huevos de

D. reticulatum y también de la especie Arion intermedius Normand,
1852. Ambos son fácilmente distinguibles por su aspecto externo. El
huevo de D. reticulatum es traslúcido y de aspecto liso, mientras que el
huevo de A. intermedius es de color blanquecino y presenta,
superficialmente, un aspecto granulado (Fotografía 1.2) debido a la
existencia de numerosos gránulos de carbonato cálcico a nivel de la capa
gelatinosa (South, 1992). En el huevo de D. reticulatum también existen
gránulos de carbonato de calcio en las capas externa y gelatinosa, así
como en el fluido perivitelínico, pero su densidad es mucho menor
(Bayne, 1966).
32
Introducción
Figura 1.4. Huevo de Deroceras reticulatum (según South, 1992)
Fotografía 1.2. Huevo de Deroceras reticulatum (izquierda) y de Arion intermedius

(derecha).
33
La puesta de huevos comienza entre 10 y 20 días después del

apareamiento (Carrick, 1938). Los huevos son depositados en huecos,
fisuras, o galerías existentes en el suelo, o bien debajo de hojas, piedras,
ramas, o cualquier otro objeto (Runham y Hunter, 1970). El número de
puestas que puede realizar en condiciones naturales ha sido cifrado en 5 ó
6, con una media de entre 15 y 30 huevos por puesta (Carrick, 1938). Las
condiciones en las que se produce la ovoposición han sido estudiadas por
Carrick (1938) y Judge (1972), y son de gran importancia debido a que
determinan en buena medida la dinámica de poblaciones de la especie. El
huevo de D. reticulatum es muy susceptible a la deshidratación (Bayne,
1967) por lo que las puestas deben ser depositadas e incubarse durante
períodos en los que la humedad del suelo sea suficientemente elevada
(Carrick, 1942). La duración del período de incubación de los huevos es
muy variable, desde un par de semanas, hasta varios meses, en función de
la temperatura (Hunter y Symonds, 1971; Judge, 1972).
Con respecto a la alimentación, D. reticulatum es capaz de consumir

casi cualquier tipo de planta presente en su entorno (Speiser, 2001), lo
cual contribuye a explicar su amplia distribución geográfica (Pallant,
1972), y el hecho de que constituya una plaga en multitud de cultivos
agrícolas, hortícolas, florícolas, e incluso forestales (South, 1992). En
condiciones naturales, su dieta depende de la composición de la
vegetación de la zona en la que viva (Pallant, 1969, 1972), por lo que
pueden darse grandes diferencias en la composición de la dieta de unas
zonas a o otras (Rathcke, 1985).
34
Introducción
1.3. Objetivos
El objetivo general que se planteó en el momento de abordar el presente

trabajo fue el de diseñar estrategias de control de plagas de
D. reticulatum basadas en el conocimiento de la biología de esta especie
en zonas agrícolas de Galicia.
Para ello fue necesario,
Estudiar el tamaño, estructura y dinámica de sus poblaciones
Estudiar su alimentación y la composición cualitativa y

cuantitativa de su dieta
Estudiar su actividad en relación con variables ambientales de

tipo biótico y abiótico
Desarrollar un modelo matemático que permita explicar y

predecir su actividad en función de variables ambientales
35
2. DESCRIPCIÓN DEL ÁREA DE ESTUDIO
Área de estudio
Para la realización de este trabajo se estudiaron poblaciones de

D. reticulatum en dos parcelas situadas en las inmediaciones de la
localidad de Vedra (UTM 29TNH43), provincia de A Coruña, localizada
a 15 km al sur de Santiago de Compostela (Figura 2.1). Las dos parcelas
estaban separadas entre sí 500 metros de distancia. La localidad se
encuentra a una altitud de 180 m, en la vertiente norte de la zona central
del valle del Río Ulla, un área de gran importancia desde el punto de
vista de la producción hortofrutícola de Galicia. La presencia de
poblaciones de D. reticulatum en ambas parcelas fue constatada durante
la realización de varias visitas a las mismas, antes del comienzo de los
muestreos regulares.
Figura 2.1. Localización geográfica del área de estudio (Vedra).
39
Desde el punto de vista geomorfológico, la zona se encuadra dentro

de la zona del Macizo Hespérico denominada Galicia Tras-os-Montes,
que ocupa toda la parte centro-occidental de Galicia (Parga Pondal,
Vegas y Marcos, 1982; Loureiro y Matía, 2001). La cuenca del Ulla está
delimitada septentrionalmente por la línea formada por la sierra de
Barbanza, Macizo de la Muralla, Monte Espiñeira y las sierras de Bocelo
y Careón, que enlazan con el límite oriental de la cuenca, marcado por la
línea de cumbres de la Dorsal Gallega. El límite meridional, menos
definido debido a la continuidad topográfica existente con la cuenca del
Río Umia, se establece en la línea formada por los montes Xiabre,
Xesteiras, Cabalar, Marco Alfrende, San Sebastián y la Sierra de
Candán. La Ría de Arosa constituye su límite occidental.
La cuenca del Ulla presenta una fisonomía peculiar, en la que

destacan tres características: las diferencias existentes entre las dos
vertientes de la cuenca (siendo la vertiente norte mucho menos pendiente
y mucho más homogénea desde el punto de vista topográfico, que la
vertiente sur), su forma de cuenca-embudo (es mucho más amplia en el
nacimiento del río que en su desembocadura), y su topografía suave. Las
rocas que configuran el valle son casi exclusivamente plutónicas y
metamórficas, destacando las micacitas, granitos y granodioritas, y, en
menor proporción, gneis, anfibolitas, ortoanfibolitas, gabros, esquistos
cloríticos, serpentinas y peridotitas. En la cuenca media, en la que se
encuentra la localidad de Vedra, los granitos pierden importancia ante las
rocas metamórficas, que se presentan bajo la forma de gneis y de
esquistos (Rodríguez, 1982).
40
Área de estudio
Los suelos característicos de la zona son los cambisoles húmicos

sobre rocas graníticas, comunes en toda Galicia y muy aptos para usos
agronómicos (Macías y Calvo de Anta, 2001). La Tabla 2.1 muestra los
resultados del análisis de suelo de una de las parcelas, realizado en mayo
de 1999 por el Laboratorio de la Cooperativa Agraria Feiraco (Negreira,
A Coruña).
Desde el punto de vista de la biogeografía y la bioclimatología, la

zona se encuadra dentro de la región eurosiberiana (sector Galaico-
Portugués) y del piso bioclimático colino, con series de vegetación del
tipo de los robledales colinos-montanos acidófilos cántabro-atlánticos
(Rivas-Martínez, 1987).
Textura
Arenas gruesas 2,8%
Arenas finas 90,8%
Limos y arcillas 6,5%
Clasificación Arenosa
pH en agua, suspensión 1:2,5 4,36
Carbono orgánico (%) 2,28
Materia orgánica oxidable (%) 3,94
Relación C/N 10,56
Nitrógeno total (N) (%) 0,22
P asimilable (ppm) 25,74
K asimilable(ppm) 128,00
K+ (meq/100g.) 0,33
Tabla 2.1. Resultados del análisis de suelo de la zona de estudio.
41
Los datos de precipitación, temperatura y otras variables climáticas

que se muestran a lo largo de esta memoria, son los recogidos en la
estación meteorológica del Observatorio Astronómico "Ramón María
Aller" de la Universidad de Santiago de Compostela (latitud +42º 52’
31’’; longitud –0h 34’ 14’’; altitud 240 m). La Figura 2.2 representa el
diagrama climático de Gaussen correspondiente a esta estación. La
caracterización climática de la zona, según Carballeira et al. (1983), es
como sigue:
- clasificación de Thornwaite (tipos climáticos)
húmedo IV, con bajo o nulo déficit de agua en verano
mesotérmico I, con bajo contraste térmico
- clasificación de Allue (regiones fitoclimáticas)
atlántico europeo
- clasificación de Papadakis (tipos climáticos)
marítimo templado
- índice anual de aridez de Martonne: Ia = 56
- período libre de heladas: 250-300 días.
90 180
150
60 120
90 mm
ºC
30 60
30
0 0
E F M A M J J A S O N D
mes
T ª media (Cº) precipitación (mm)
Figura 2.2. Diagrama climático de Gaussen correspondiente a la zona de estudio

(Estación Meteorológica de Santiago de Compostela) (Carballeira et al., 1983).
42
3. ESTUDIO DE LA DINÁMICA DE POBLACIÓN
Dinámica de población
3.1. Introducción
D. reticulatum es una especie con amplia tolerancia ecológica y un vasto

rango de distribución geográfica, que se ha adaptado a una gran variedad
de climas y hábitats (Castillejo, 1998; Barker, 1999). Las condiciones
climáticas de la zona geográfica en la que habita determinan aspectos
fundamentales de su biología de poblaciones (Barker, 1991), lo que se
hace evidente al comparar los resultados obtenidos en los estudios
realizados en distintos países sobre poblaciones de esta babosa.
Los primeros trabajos realizados sobre poblaciones naturales de

D. reticulatum, basados en la observación directa de las babosas en el
campo, se centran en el estudio de la fenología reproductiva, intentando
identificar las épocas de reproducción de la especie (Miles, Wood y
Thomas, 1931). Posteriormente, la atención de los investigadores se
centra en el estudio de la biología de poblaciones, y se realizan trabajos
basados en el estudio del tamaño y estructura de las poblaciones, así
como sus variaciones a lo largo del tiempo y las causas de esas
variaciones. Trabajos de este tipo han sido realizados, hasta la actualidad,
en Inglaterra (Bett, 1960; Hunter, 1968a; Hunter y Symonds, 1971;
South, 1989ab), Francia (Ballanger y Champolivier, 1990), norte de
EE.UU. y Canadá (Getz, 1959; Judge, 1972; Chichester y Getz, 1973;
Duval y Banville, 1989) y Nueva Zelanda (Barker, 1991).
El conocimiento del ciclo biológico y la dinámica de poblaciones de

D. reticulatum bajo las condiciones climáticas particulares de Galicia era
el objetivo del trabajo que se expone a continuación. En primer lugar se
presentan los resultados relativos al tamaño de la población estudiada y
45
su variación a lo largo de los dos años de muestreos. Se exponen también

los resultados obtenidos a este respecto para la especie Arion
intermedius, que cohabitaba con D. reticulatum en la parcela de estudio.
A continuación se exponen los resultados obtenidos del estudio
citológico de la gónada de los individuos capturados, que sirvió de base
para la descripción del ciclo de maduración de la especie y para la
determinación de la estructura poblacional. Finalmente se presenta un
apartado en el que se describen las características de las distintas
generaciones de babosas que se identificaron a lo largo del período de
estudio y el patrón estacional de variación del tamaño de la población en
relación con las condiciones climáticas registradas en la zona de estudio.
3.2.1. Revisión metodológica
Para la realización de estudios cuantitativos sobre poblaciones de babosas

se han empleado métodos muy diversos. Según South (1992), estos
pueden clasificarse en tres tipos: A. Métodos absolutos, que expresan el
número de individuos por unidad de superficie. B. Métodos relativos, que
expresan el número de individuos por unidad de esfuerzo o en relación a
unidades no estandarizadas (trampas). C. Métodos indirectos, que
expresan el tamaño de la población en función de los rastros que dejan o
los efectos que producen las babosas (por ejemplo, en función de la
magnitud del daño ocasionado a un cultivo, o en función del consumo de
cebos).
46
Los métodos relativos y las medidas indirectas tienen las ventajas de

que resultan mucho más cómodos y rápidos. Como contrapartida, tienen
el inconveniente de que las estimas obtenidas dependen en gran medida
del nivel de actividad de las babosas, por lo que pueden conducir a
valores del tamaño de la población que están muy lejos de la realidad
bajo condiciones climáticas desfavorables para la actividad de estos
moluscos (Getz, 1959; Hunter, 1968a; South, 1992).
Los métodos absolutos implican la cuantificación de los individuos

existentes en una zona de superficie determinada. Esto puede realizarse
in situ, haciendo salir a los individuos de un área determinada de suelo al
que se aplica algún tipo de sustancia irritante. Durante años se utilizó el
formol para este fin, pero South (1964) desestimó su uso al comprobar
que muchas babosas morían sin alcanzar la superficie. Högger (1993)
propone un método consistente en la determinación de un área mediante
la introducción en el suelo, hasta una profundidad de 5 cm, de un anillo
metálico de 15 cm de altura. A continuación se aplica al suelo aceite de
mostaza y se captura a los individuos que van saliendo a la superficie.
Otro método, propuesto por Ferguson, Barratt y Jones (1989), consiste en
la colocación de trampas-refugio en el interior del área delimitada por el
anillo metálico, el cual lleva en este caso una tapadera para evitar la
huida de las babosas y ayudar a mantener la humedad en el interior. La
zona interior del anillo y las trampas-refugio son inspeccionadas durante
varios días, retirando cada vez a las babosas capturadas, hasta que dejan
de aparecer nuevos individuos.
Otra forma de obtener estimas absolutas es tomar muestras de suelo de

superficie conocida y trasladarlas al laboratorio para la extracción y
47
cuantificación de las babosas contenidas en ellas. La extracción puede

hacerse mediante la inundación progresiva de las muestras para obligar a
salir a la superficie a los individuos, o mediante su lavado con agua sobre
tamices. South (1964), quien comparó este último con otros métodos
absolutos (inundación progresiva de muestras de suelo con agua caliente
o fría, extracción con productos químicos, tamizado en seco) y relativos
(trampeo, observación directa durante muestreos nocturnos), concluye
que la extracción por lavado es el método más fidedigno, puesto que
permite la recuperación de casi el 100% de las babosas contenidas en las
muestras de suelo. Hunter (1968a) demostró la eficacia de este método al
comprobar que se recuperaba la práctica totalidad de una población
conocida de huevos y babosas, añadida con anterioridad a las muestras de
suelo, y concluye, al igual que South (1964), que el lavado de tierra es el
método que proporciona las estimas más reales del tamaño de las
poblaciones de babosas. Además, es el único método que permite obtener
y cuantificar los huevos de las babosas.
La mayoría de los autores coinciden en señalar que tanto las babosas

como sus puestas se encuentran localizadas en la capa más superficial del
suelo. Según South (1964), el 100% de los huevos y de las babosas de la
especie D. reticulatum se encuentran en los primeros 2 ó 3 cm de suelo
en zonas de prado. En zonas cultivadas, Hunter (1966) encontró que el
83% de los individuos de la especie D. reticulatum estaban en los 7,5 cm
superficiales, y un 6% a profundidades superiores a los 15 cm. También
en zonas de cultivo, Runham y Hunter (1970) encontraron que los 10
primeros centímetros del suelo contenían el 97% de las babosas de la
especie D. reticulatum. Rollo y Ellis (1974) señalan que en esa misma
capa se localiza el 90% de los huevos. Según Marquet (1985), en
48
condiciones normales ninguna especie de babosa aparece por debajo de

los 5 cm de profundidad, aunque en inviernos excepcionalmente duros
encuentra que hasta un 15% de los individuos puede aparecer a una
profundidad de entre 10 y 20 cm. South (1992) indica que la toma de
muestras de 10 cm de profundidad es suficiente para la cuantificación de
poblaciones de babosas en la mayoría de los suelos.
Bishop (1981), Phillipson (1983) y Glen, Wiltshire y Milsom (1988),

en distintos tipos de hábitats, utilizaron como unidad de muestreo un
cuadro de 25 × 25 cm de lado (0,0625 m2). Otros autores, sin embargo,
han empleado tamaños menores. Por ejemplo, Warley (1970) utilizó
cuadros de 23 × 20 cm (0,046 m2), Rollo y Ellis (1974) tomaron muestras
de 27 cm de diámetro (0,0572 m2), y Barker (1991) utilizó muestras de
10 cm de diámetro (0,0078 m2).
South (1989ab) y Hunter (1968a) realizaron estudios sobre

poblaciones de D. reticulatum con 12 unidades de muestreo. South
(1992), considera que el número de muestras adecuado para la
cuantificación de poblaciones de babosas debe estar comprendido entre
12 y 20.
Para estudiar la estructura de la población y sus variaciones a lo largo

del tiempo es necesario determinar el estado de madurez de los
individuos que constituyen la población en cada momento. Para ello, Bett
(1960), Hunter (1968a), y Hunter y Symonds (1971), se basaron
exclusivamente en la presencia o ausencia de espermatozoides a lo largo
del tracto genital. South (1989a) utilizó la misma metodología que los
anteriores autores, pero además obtuvo las masas de la gónada y de la
49
glándula de la albúmina de cada individuo, para el cálculo de los índices

denominados “índice de la glándula hermafrodita” (I.G.H.) e “índice de
la glándula de la albúmina” (I.G.A.), que expresan el porcentaje de la
masa corporal representado por cada una de las glándulas y que
experimentan un patrón de variación característico a lo largo del ciclo de
maduración de D. reticulatum.
Duval y Banville (1989) y Barker (1991), además de realizar el

cálculo de los índices I.G.H. y I.G.A., incorporan en sus respectivos
trabajos el análisis citológico de la gónada de los individuos, y
determinan su grado de madurez tomando como referencia los estados
definidos por Runham y Laryea (1968), que se basan en la presencia y
abundancia relativa de los distintos tipos celulares de la gametogénesis
en la gónada de D. reticulatum. Haynes et al. (1996) prescinden del
análisis citológico de la gónada para describir la estructura de la
población, y clasifican a las babosas en 5 categorías basándose
únicamente en su masa corporal y en los índices I.G.H. e I.G.A.
3.2.2. La parcela de estudio
El estudio se realizó en un terreno cedido por la Cooperativa

Hortofrutícola “Val do Ulla”. En concreto, los muestreos se efectuaron
en una parcela de forma cuadrangular, de 220 m2 de superficie, situada
junto al edificio de la Cooperativa, en las inmediaciones del núcleo
urbano de Vedra. La parcela limitaba por su lado sur con el propio
edificio, por el norte y el este con una carretera, y por el oeste con una
explanada de tierra que sirve de acceso al edificio (Fotografía 3.1). La
50
parcela se dedicó al cultivo de hortalizas y llevaba dos años abandonada

en el momento en el que se inició este trabajo.
Fotografía 3.1. Parcela en la que se realizó el estudio de la dinámica de poblaciones de

D. reticulatum.
Durante el período de estudio, la vegetación de la parcela consistía en

un mosaico de especies correspondientes a distintas etapas de la
colonización de una zona de cultivo abandonada; por una parte, plantas
oportunistas características de las primeras etapas de la colonización,
como Avena sativa L. y Vulpia myuros L. (Gramineae), Raphanus
raphanistrum L. (Crucíferae), Hypochoeris radicata L.(Compositae) y
Ornithopus compressus L. (Fabaceae), y por otra parte plantas vivaces
como las gramíneas Dactilys glomerata y Agrostis stolonifera, y
umbelíferas como Daucus carota, que implican la existencia de una
comunidad más estable. Además de las citadas, otras especies
relativamente abundantes en la parcela a lo largo del período de estudio
51
eran Holcus lanatus L., Bromus rigidus, Roth. y Lolium multiflorum

Lam. (Gramineae), Crepis capillaris L. (Compositae) y Plantago
lanceolata L (Plantaginaceae).
3.2.3. Toma de muestras de suelo
La abundancia de babosas y de huevos de babosas se estimó por medio

del lavado de muestras de suelo de la parcela de estudio. Entre julio de
1999 y junio de 2001 se tomaron, con una periodicidad mensual, 20
muestras de suelo de 25 × 25 cm de lado y 10 cm de profundidad. La
selección del lugar para la toma de cada muestra se efectuó al azar. Para
ello, la parcela se dividió en una cuadrícula compuesta por 55 cuadros de
2 × 2 m, cada uno de los cuales fue a su vez subdividido en cuatro
cuadrantes. Los cuadros en los que se tomaron las muestras de cada mes
se determinaron utilizando los dos últimos dígitos del valor generado por
la función “azar” (ran) de una calculadora Casio® fx-82. Una vez
seleccionados 20 cuadros de esta manera, se procedió a determinar en
qué cuadrante de cada uno se extraería la muestra, para lo cual se sacaron
de nuevo números al azar y se utilizó la siguiente clave: 0,000-0,249 para
el cuadrante superior izquierdo; 0,250-0,499 para el cuadrante superior
derecho; 0,500-0,749 para el cuadrante inferior izquierdo; 0,750-0,999
para el cuadrante inferior derecho.
La extracción de las muestras se realizó con una pala rectangular

plana, en la que se marcó la profundidad que debía alcanzarse (10
centímetros). Una vez localizado el lugar en el que había que tomar la
muestra de suelo, se colocó en el suelo un marco de aluminio de 25 × 25
52
cm, se clavó la pala en la tierra a lo largo de todo su contorno hasta la

profundidad señalada, y se extrajo la muestra. Cada una se introdujo
individualmente en una bolsa de plástico opaca y convenientemente
etiquetada, para su traslado al laboratorio. Hasta el momento de su
estudio, las muestras se almacenaron en una cámara fría a 4ºC, en la
oscuridad. En todos los casos, las muestras se estudiaron a lo largo de los
tres días siguientes a su recogida.
3.2.4. Determinación del número de muestras de suelo
En abril de 1999 se tomaron en la parcela de estudio 20 muestras de

suelo que fueron tratadas como se describe en el próximo epígrafe, para
la cuantificación de las babosas y huevos de la especie D. reticulatum
presentes en cada muestra. A continuación, con la ayuda de un programa
informático en lenguaje C desarrollado en el Centro de
Supercomputación de Galicia (CESGA), se calcularon las medias y
varianzas del número medio de babosas y de huevos por muestra que
resultaban al tomar todas las posibles combinaciones de 2 muestras, de 3
muestras, de 4 muestras,...., hasta el total de las 20 muestras. En total se
calcularon 2.097.110 medias. Para cada número de muestras se calculó el
grado de error dividiendo la desviación típica por la media aritmética
(Montes del Olmo y Ramírez-Díaz, 1977; Tellería, 1986). La Figura 3.1
representa la variación del grado de error y de la varianza del número de
babosas y de huevos por muestra, en función del número de muestras. En
dicha figura se puede observar que, para obtener un grado de error menor
o igual al 10%, serían suficientes 18 muestras en el caso de las babosas y
16 en el caso de los huevos. Dado que teníamos capacidad suficiente para
53
manejar 20 muestras mensuales, decidimos mantener ese número de

muestras a lo largo de todo el período de estudio.
0.40 0.8
0.35 0.7
0.30 0.6
grado de error
0.25 0.5
varianza
0.20 0.4
0.15 0.3
0.10 0.2
0.05 0.1
0.00 0
2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20
nº de muestras
varianza grado de error
60 0.6
50 0.5
grado de error
40 0.4
varianza
30 0.3
20 0.2
10 0.1
0 0
2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20
nº de muestras
varianza grado de error
Figura 3.1. Varianza y grado de error del número de babosas y de huevos por muestra,
en función del número de muestras. Los cálculos se realizaron a partir de 20 muestras
de suelo tomadas en la parcela de estudio en abril de 1999.
54
3.2.5. Tratamiento de las muestras de suelo
En el laboratorio, cada muestra se colocó individualmente sobre una

cubeta de plástico blanco, antes de proceder a su lavado con agua sobre
dos tamices superpuestos, el superior con una luz de malla de 4 mm y el
inferior con una luz de 1 mm. Antes del lavado se recuperaron los
individuos que se encontraban en la parte superficial de la muestra de
suelo, y la bolsa que la contenía se inspeccionó cuidadosamente para
capturar a las babosas que pudieran haberse pegado a ella. A
continuación se procedió a separar la cubierta vegetal, cortándola con
unas tijeras. Esta se revisó y lavó sobre los tamices para recuperar a los
individuos de pequeño tamaño que pudieran encontrase en ella. La
muestra de suelo se desmenuzó con las manos sobre la cubeta para
obtener terrones de menor tamaño, los cuales se lavaron, uno a uno, sobre
los tamices. Durante el lavado, los terrones se disgregaron utilizando el
chorro de agua y con la ayuda de las manos. Las raíces más gruesas y
densas se fraccionaron con un cuchillo o unas tijeras. El contenido de los
tamices se inspeccionó minuciosamente bajo una lupa dotada de una
fuente de luz blanca y potente.
Los animales de tamaño grande quedaron retenidos en el tamiz

superior, y en el inferior los de menor tamaño y los huevos. Las babosas
se introdujeron en una pequeña cubeta con tapa y los huevos en una placa
de Petri, ambos con un trozo de papel de filtro humedecido en su base
para evitar la desecación. Al finalizar el lavado se identificaron las
babosas y los huevos de cada muestra.
55
3.2.6. Tratamiento de los individuos
Los individuos pertenecientes a la especie Arion intermedius fueron

pesados en una balanza de laboratorio Sartorius® BP211D, hasta la
centésima de miligramo, y a continuación se sacrificaron mediante una
breve inmersión en agua a una temperatura de 50ºC. Este método es una
modificación del de Haynes, Rushton y Port (1996), que consiste en
sumergirlos en agua hirviendo. Los individuos sacrificados se
introdujeron en tubos de vidrio, debidamente etiquetados, con alcohol al
70% para su conservación.
Los individuos de la especie D. reticulatum se pesaron y sacrificaron

del mismo modo, pero a continuación se diseccionaron y se les extrajo la
glándula hermafrodita y la glándula de la albúmina, que posteriormente
se utilizarían para la determinación del estado de madurez de los
individuos.
Siguiendo el criterio de Barker (1991), los individuos con una masa

corporal inferior o igual a 20 mg no se diseccionaron, al asumir que
presentarían una gónada totalmente indiferenciada desde el punto de vista
citológico. La glándula hermafrodita y la de la albúmina, extraídas de los
individuos cuya masa corporal era mayor o igual a 20 mg, se pesaron,
hasta la centésima de miligramo inmediatamente después de su
extracción. La glándula hermafrodita se fijó con Carnoy durante 24 horas
y se conservó en alcohol al 70%.
56
3.2.7. Determinación del estado de madurez
Siguiendo la metodología empleada por Duval y Banville (1989) y por

Barker (1991), el estado de madurez sexual de los individuos obtenidos
en cada muestreo mensual se determinó mediante el análisis citológico de
su gónada, tomando como referencia los estados definidos por Runham y
Laryea (1968). Para ello, la gónada de cada individuo se deshidrató
mediante una serie de baños en etanol, de graduación progresivamente
mayor (70%, 96% y 100%), para terminar con 2 baños de tolueno.
A continuación se incluyó en un bloque de parafina, al que se realizaron
cortes de 8 µ de espesor. Los cortes obtenidos se re-hidrataron por
inversión del proceso de deshidratación anterior, substituyendo el tolueno
por xilol y finalizando con una inmersión en agua destilada.
A continuación se tiñeron utilizando la tinción hematoxilina-eosina y,
finalmente, se deshidrataron de nuevo.
Los tipos celulares que aparecen en la gónada de D. reticulatum y los

estados de madurez que se establecen en función de su presencia y
abundancia relativa, de acuerdo con Runham y Laryea (1968), se
describen en el Apéndice I.
Cada individuo capturado se clasificó como perteneciente a alguno de

los siguientes estados de madurez sexual: i) indiferenciado-
espermatogonia, ii) espermatocito, iii) espermátida, iv) espermatozoo,
v) oocito, y vi) senescente. Los tres primeros estados corresponden a
babosas inmaduras, sin capacidad para reproducirse; las babosas
sexualmente maduras son aquellas que se encuentran en fase de
espermatozoo y de oocito (Runham y Laryea, 1968; South 1989a).
57
En resumen, todo individuo capturado estaba finalmente caracterizado

por su masa corporal (mg), por su estado de madurez sexual, y por las
masas (mg) de su glándula hermafrodita y de su glándula de la albúmina.
A partir de estos valores se calcularon, para cada individuo, el índice de
la glándula hermafrodita (I.G.A.) y el índice de la glándula de la
albúmina (I.G.A.), de la siguiente forma,
I.G.H. = masa de la glándula hermafrodita × 100 / masa del individuo
I.G.A. = masa de la glándula de la albúmina × 100 / masa del individuo
Para cada ocasión de muestreo, los individuos que presentaban

características similares en lo referente a su estado de madurez sexual, su
masa corporal y los valores de los índices I.G.H. e I.G.A., se
consideraron como pertenecientes a la misma generación de babosas.
58
3.3. Resultados
3.3.1. Tamaño de población
La población estudiada mostró una amplia variación de tamaño a lo largo

del período de estudio (Figura 3.2; Tabla 3.1.). En lo referente a las
babosas, los mayores tamaños de población se registraron en los meses
de marzo y abril de 2000, con un valor de 68 babosas m-2 en cada uno de
los dos meses, y en marzo-2001, con una densidad de población de 60,8
babosas m-2. En los meses de septiembre-1999 y agosto-2000, la
densidad de población estimada para las babosas fue de sólo 0,8
individuos m-2, que es el valor más bajo de todo el período de estudio.
En lo que se refiere a los huevos de D. reticulatum, el valor máximo
de densidad fue de 248 huevos m-2 en enero-2000. En los dos años de
muestreo nunca aparecieron huevos de D. reticulatum en las muestras
tomadas en el período junio-septiembre.
Tanto para las babosas como para los huevos, el tamaño de población
fue mayor durante el primer año de estudio (período julio-1999 a junio-
2000) que durante el segundo (julio-2000 a junio-2001). Para el primer
año, la densidad media de babosas fue de 31 ± 7,73 individuos m-2
(media ± error estándar), mientras que para el segundo año fue de 19 ±
5,80 babosas m-2. Pese a estas diferencias en el valor medio anual, el
patrón de variación temporal de la densidad de babosas fue prácticamente
idéntico en los dos años estudiados (Figura 3.3A). Durante el verano y el
otoño (período julio-diciembre) la población de babosas estuvo muy
reducida, con unos tamaños medios de 10,8 ± 5,37 y 6,53 ± 3,72 babosas
m-2 durante el primer y segundo año, respectivamente. Por el contrario,
59
durante el invierno y la primavera (período enero-junio) la población de

babosas fue mucho más abundante, alcanzando unos valores medios de
51,2 ± 8,4 babosas m-2 durante el primer año, y de 32,9 ± 8,05 babosas
m-2 durante el segundo.
Las densidades medias de huevos que se registraron fueron de 58,7 ±

25,47 huevos m-2 durante el primer año y de 32,4 ± 11,90 huevos m-2
durante el segundo. En los dos años de estudio, la mayor abundancia de
huevos se registró en los meses de diciembre y enero (Figura 3.3B).
300 80
250
60
200
babosas/m2
huevos/m2
150 40
100
20
50
0 0
j a s o n d e f m a m j j a s o n d e f m a m j
1999 2000 2001

Huevos Babosas
Figura 3.2. Densidad de población de babosas y huevos de D. reticulatum a lo largo del

período de estudio.
60
Densidad (nº m-2)

D. reticulatum A. intermedius
mes babosas huevos babosas huevos
julio 8 0 16 0
agosto 3,2 0 20,8 0
septiembre 0,8 0 16 0
1999
octubre 8 18,4 40,8 0
noviembre 8 92,8 43,2 144
diciembre 36,8 230,4 26,4 654,4
enero 60,8 248 41,6 326,4
febrero 59,2 32 32 136,8
marzo 68 15,2 35,2 12
abril 68 35,2 48,8 12
mayo 32,8 32,8 44,8 17,6
junio 18,4 0 21,6 68
2000
julio 5,6 0 13,6 3,2
agosto 0,8 0 3,2 0
septiembre 2,4 0 4,8 0
octubre 4 23,2 4,8 0
noviembre 1,6 44 9,6 47,2
diciembre 24,8 118,4 8 75,2
enero 38,4 99,2 5,6 104,8
febrero 41,6 10,4 11,2 4
marzo 60,8 65,6 14,4 20
2001
abril 31,2 4,8 4,8 0
mayo 24 23,2 14,4 26,4
junio 1,6 0 1,6 0
Tabla 3.1. Valores mensuales de densidad de población (nº m-2) de Deroceras
reticulatum y de Arion intermedius a lo largo del período de estudio. Se muestran por
separado los valores correspondientes a las babosas y a los huevos.
61
80
A
60
babosas/m2
40
20
0
j a s o n d e f m a m j
año 1 año 2
280
B
240
200
huevos/m2
160
120
80
40
0
j a s o n d e f m a m j
año 1 año 2
Figura 3.3. Comparación de la variación temporal del tamaño poblacional de (A)

babosas y (B) huevos de D. reticulatum, entre el primer año ( julio-1999 a junio-2000) y
el segundo año (julio 2000 a junio-2001) de estudio.
62
3.3.2. Tamaño de población de Arion intermedius
La especie A. intermedius, al igual que D. reticulatum, también presentó

amplias variaciones de tamaño de población a lo largo de los dos años de
estudio (Tabla 3.1; Figura 3.4).
En lo referente a las babosas, los mayores tamaños de población se

registraron, durante el primer año, en los meses de abril y mayo de 2000,
con 48,8 y 44,8 babosas m-2 respectivamente. Durante el segundo año, la
mayor densidad de babosas fue de sólo 14,4 babosas m-2, registrada en
marzo y mayo de 2001. Los meses de agosto de 2000 y junio de 2001
presentaron los valores más bajos, con 3,2 y 1,6 babosas m-2,
respectivamente. A lo largo de los dos años, en ninguna de las muestras
correspondientes a los meses de julio, agosto, septiembre y octubre
aparecieron huevos de A. intermedius. Los valores máximos de densidad
de huevos de esta especie se obtuvieron en diciembre-1999, con 654,4
huevos m-2, y enero-2001, con 104,8 huevos m-2.
El tamaño de las poblaciones de babosas y huevos de A. intermedius

fue mucho mayor durante el primer año de estudio que durante el
segundo; para el primer año, la densidad media de babosas fue de 32,2 ±
3,40 babosas m-2, mientras que para el segundo año fue de 8,0 ± 1,30
babosas m-2. En el caso de los huevos, las densidades medias fueron de
114,2 ± 56,59 y 23,4 ± 10,08 huevos m-2 para el primer y segundo año,
respectivamente.
63
700 50
600
40
500
babosas/m2
30
huevos/m2
400
300
20
200
10
100
0 0
1999 2000 2001
Huevos Babosas
Figura 3.4. Densidad de población de babosas y huevos de A. intermedius a lo largo del

3.3.3. Ciclo de maduración y estructura de población
De las 761 babosas de la especie D. reticulatum que se capturaron en las

muestras de suelo de la parcela a lo largo de todo el período de estudio,
sólo 206 presentaban una gónada suficientemente diferenciada como para
poder ser asignadas a alguno de los estados de madurez sexual. Del
estudio de estas 206 babosas se obtuvieron los valores medios de masa
corporal, masa de la glándula hermafrodita, masa de la glándula de la
albúmina, así como los de los índices I.G.A e I.G.H., para cada una de los
estados de madurez sexual (Tabla 3.2). De las restantes 555 babosas, 328
presentaban una masa corporal igual o inferior a 20 mg y no se
diseccionaron para la extracción de su gónada (se asumió que
presentarían una gónada completamente indiferenciada). Los restantes
64
227 individuos tenían una masa corporal superior a 20 mg y se analizó su

gónada, pero ésta no estaba diferenciada desde el punto de vista
citológico. La masa corporal media de estas 227 babosas fue de 44,4 ±
1,66 mg.
Estado de madurez sexual

espermatocito espermátida espermatozoo oocito senescente
nº de individuos 25 22 65 88 6
Masa corporal
50,1±5,6 93,90±9,12 236,26±16,78 381,97±20,95 396,65±75,15
(mg)
Masa glándula
hermafrodita 1,45±0,21 4,77±0,62 10,90±0,85 9,83±0,53 7,69±1,49
(mg)
I.G.H.(%) 2,65±0,24 4,94±0,43 4,76±0,16 2,72±0,11 1,98±0,13
Masa glándula
de la albúmina <0,01 0,10±0,02 2,42±0,39 18,73±1,34 19,73±3,05
(mg)
I.G.A.(%) <0,02 0,12±0,02 0,82±0,11 4,85±0,18 5,38±0,63
Tabla 3.2. Masa corporal, de la glándula hermafrodita y de la glándula de la albúmina

de D. reticulatum, en función de su estado de madurez sexual. I.G.H. = masa de la
glándula hermafrodita×100/masa del individuo; I.G.A. = masa de la glándula de la
albúmina×100/masa del individuo (valores medios ± error estándar).
La Figura 3.5 representa la variación de los valores medios de masa

corporal y de los índices I.G.H. e I.G.A. a lo largo de los sucesivos
estados de maduración sexual. Los individuos en el estado de
espermátida, aunque presentaron una masa corporal media inferior a los
100 mg, fueron los que mostraron el mayor desarrollo relativo de la
gónada, que representó casi un 5% de la masa corporal de los individuos
en este estado de madurez. La glándula de la albúmina, prácticamente
65
inexistente en los individuos en estado de espermatocito, mostraba ya un

cierto desarrollo en los que se encontraban en el estado de espermátida.
Entre los estados de espermátida y de oocito se registró un incremento

muy pronunciado de la masa corporal, cuyo valor medio prácticamente se
cuadriplicó. Entre estos dos estados se constató también la existencia de
un aumento, en términos absolutos, de la masa de la glándula
hermafrodita, pero debido al gran incremento de la masa corporal, su
importancia relativa (I.G.H.) descendió hasta un valor medio del 2,7% de
la masa corporal en las babosas en estado de oocito. Por el contrario, la
glándula de la albúmina experimentó un gran desarrollo, tanto absoluto
como relativo, entre el estado de espermátida y el de oocito. En esta
última, el peso medio de la glándula de la albúmina fue de 18,73 mg, lo
que representa el 4,8% de la masa corporal. Los individuos en estado de
senescencia mostraban, como cambio más notable con respecto a los
individuos en estado de oocito, una reducción en términos absolutos y
relativos de la masa de la glándula hermafrodita.
En definitiva, según los datos obtenidos, a lo largo del ciclo de

maduración de D. reticulatum, la masa corporal y la de la glándula de la
albúmina experimentan un crecimiento continuo, especialmente
acentuado entre las fases de espermátida y de oocito, mientras que la
glándula hermafrodita crece hasta la fase de espermatozoo y a
continuación experimenta una regresión (Figura 3.6).
66
500 7
6
400
300
4
mg
%
3
200
100
1
0 0
a
ito
te
o
ito
id
en
oz
oc
c
at
oo
sc
at
at
rm
ne
rm
m
pe
se
er
pe
es
p
es
es
I.G.H (%) I.G.A. (%) masa corporal (mg)
Figura 3.5. Variación de los valores medios de masa corporal (mg) y de los índices
I.G.H. (%) e I.G.A. (%) a lo largo del ciclo de maduración de D. reticulatum. I.G.H. =
masa de la glándula hermafrodita×100/masa del individuo; I.G.A. = masa de la glándula
de la albúmina×100/masa del individuo (valores medios ± error estándar).
67
12 A
masa gl. hermafrodita (mg)

8
0
0 150 300 450
masa corporal (mg)
24
B
masa gl. de la albúmina (mg)
18
12
0
0 150 300 450
masa corporal (mg)
Figura 3.6. Masa (en mg) de (A) la glándula hermafrodita y de (B) la glándula de la
albúmina, en función de la masa corporal de Deroceras reticulatum (valores medios ±
error estándar).
68
Los individuos inmaduros estuvieron presentes en la población de

forma casi continua, y constituyeron la parte más importante de la misma
durante la mayor parte del tiempo. En el período junio-septiembre nunca
estuvieron presentes babosas maduras, e individuos en fase de
senescencia sólo aparecieron a finales del otoño (noviembre) y durante la
primavera (abril y mayo) (Figura 3.7). Los individuos maduros sólo
constituyeron la parte más importante de la población a principios del
otoño, cuando la densidad de población era muy baja y comenzaba el
período de reproducción. En octubre y noviembre de 1999, con una
densidad de población de 8 babosas m-2, los individuos maduros
representaban el 60% y el 50% de la población, respectivamente. El
muestreo realizado en octubre de 2000, en el que se estimó una densidad
de población de 4 babosas m-2, fue el único de los realizados en el que
todas las babosas capturadas eran individuos maduros. En noviembre de
2000, con una densidad de población 1,6 babosas m-2, los individuos
maduros representaban el 50 % de la población. Durante el invierno y
principios de la primavera, cuando la población de babosas presentaba
sus mayores tamaños, la proporción de individuos maduros alcanzó
valores máximos del 24,7% en abril de 2000, y del 39,5% en marzo -
2001.
En conjunto, para todo el período de estudio, la población estuvo

formada por un 79,1% de individuos inmaduros, un 20,1% de individuos
maduros y sólo un 0,8% de babosas en estado senescente (Figura 3.8).
69
80
60
babosas/m2
40
20
0
1999 2000 2001
inmaduros maduros senescentes
Figura 3.7. Abundancia de individuos inmaduros, maduros y senescentes en la

población de D. reticulatum, a lo largo del período de estudio.
0.8%
20.1%
79.1%
inmaduros maduros senescentes
Figura 3.8. Proporción de babosas inmaduras (en estado indiferenciado, de

espermatocito o de espermátida), maduras (en estado de espermatozoo o de oocito) y
senescentes en la población estudiada de D. reticulatum, para todo el período de estudio
(n = 761).
70
3.3.4. Dinámica generacional y ciclo estacional
A lo largo del período de estudio se identificaron cinco generaciones de

babosas (Figura 3.9). Estas cinco generaciones pueden clasificarse en dos
tipos; generaciones primaverales, que hicieron su aparición en la
población al comienzo de los períodos primaverales (generaciones G1,
G3 y G5), y generaciones otoñales, que surgieron durante el otoño
(generaciones G2 y G4).
3.50 300
3.00 250
G3
2.50
G1 200
nº huevos/m2
2.00
log mg
G4 G5 150
G2
1.50
100
1.00
0.50 50
0.00 0
1999 2000 2001
Huevos masa corporal (mg)
Figura 3.9. Evolución de la masa corporal (medias ± error estándar) de las cinco
generaciones de babosas identificadas en la población de D. reticulatum a lo largo del
período de estudio. Cada una de las líneas representa una generación diferente; las
flechas indican el momento de aparición de individuos maduros en cada una de ellas.
G1, G3 y G5 = generaciones primaverales; G2 y G4 = generaciones otoñales. Las barras
grises representan la abundancia (densidad) de huevos en el suelo.
71
Las generaciones de tipo primaveral aparecieron en los meses de

marzo (G5) o abril (G3) y maduraron a lo largo del verano. Los primeros
individuos maduros pertenecientes a estas generaciones aparecieron en el
otoño (octubre), e inmediatamente comenzaron a realizar puestas.
Las dos generaciones otoñales identificadas tuvieron su origen, cada

una, en las puestas depositadas por la generación primaveral precedente.
Las generaciones otoñales aparecieron en los meses de noviembre (G2) o
diciembre (G4), maduraron durante el invierno y comenzaron a realizar
puestas de huevos en marzo o abril. La eclosión de los huevos
depositados por cada generación otoñal originó a la siguiente generación
primaveral.
Ambos tipos de generaciones fueron diferentes en su tamaño (número

de individuos que las componían) y su velocidad de maduración. Las
generaciones otoñales estaban compuestas por un mayor número de
individuos que las primaverales (Figura 3.10). Las generaciones otoñales
constituían la práctica totalidad de la población en las épocas en las que
se alcanzaron las mayores densidades de población de babosas
(invierno). Por el contrario, las épocas en las que la población estuvo mas
reducida (verano), los individuos presentes pertenecían en exclusiva a
generaciones primaverales (Figura 3.11). En cuanto a la velocidad de
maduración, las generaciones primaverales, surgidas a finales del
invierno (marzo) o principios de la primavera (abril), alcanzaron la
madurez en el otoño (octubre), lo que implica un período de seis o siete
meses; por su parte, las generaciones otoñales, surgieron a finales del
otoño (noviembre-diciembre) y alcanzaron la madurez y comenzaron a
72
poner huevos a finales del invierno (marzo) o principios de la primavera

siguientes (abril), lo que implica un período de tres a cinco meses.
Como se desprende de la distribución temporal de la cantidad de

huevos encontrados en las muestras de suelo (Figura 3.9), las
generaciones primaverales, formadas por un bajo número de individuos,
depositaron una cantidad de huevos muy superior a la que depositaron las
generaciones otoñales, con las que se alcanzaron las densidades máximas
de población de babosas.
300
200
nº individuos
100
0
G1+G5 G2 G3 G4
Figura 3.10. Número total de individuos capturados pertenecientes a cada una de las
generaciones identificadas en la población de D. reticulatum a lo largo del período de
estudio. Las generaciones 1 y 5 se muestran agrupadas, ya que cada una de ellas
representa, aproximadamente, media generación primaveral (G1, G3 y G5 =
generaciones primaverales; G2 y G4 = generaciones otoñales).
73
60.0
babosas/m2
G2
30.0 G4
G1 G3
G5
0.0
1999 2000 2001
Figura 3.11. Variación de la abundancia de individuos pertenecientes a cada generación

a lo largo del período de estudio.
El patrón de variación temporal del tamaño de población y la

dinámica generacional observadas, permiten establecer una división del
ciclo anual de la población de D. reticulatum en cuatro fases estacionales
bien diferenciadas, cuyas características se exponen a continuación. La
Tabla 3.3 muestra los valores registrados en la zona durante el período de
estudio, para distintas variables climáticas. La Figura 3.12 permite una
comparación directa de la dinámica de población y de las condiciones
climáticas de la zona. La Figura 3.13 representa el número de cópulas de
D. reticulatum observadas a lo largo del período de estudio (las
observaciones de cópulas se realizaron durante visitas nocturnas a otra
parcela próxima, en el curso del estudio de la actividad de
D. reticulatum).
74
Durante el invierno (períodos enero-marzo) se alcanzaron los valores

máximos del tamaño poblacional. En esta estación la población estuvo
formada casi en exclusiva por individuos que habían nacido durante el
otoño anterior (generaciones otoñales). A lo largo de cada período
invernal se produjo un incremento gradual en la proporción de individuos
sexualmente maduros (del 6,9% en enero-2000 al 17,6% en marzo-2000;
del 6,3% en enero-2001 al 39,5% en marzo-2001). Estos individuos
comenzaron a depositar puestas de huevos a finales del mismo invierno
(marzo) y durante los primeros meses primaverales (abril-mayo), aunque
estas puestas fueron poco numerosas.
Tª Tª Tª Tª
mínima media Tª máxima media Insolación Precipitación nº días
Estación absoluta mínimas media absoluta máximas total
% Hr
de lluvia
(ºC) (ºC) (ºC) (ºC) (ºC) (Horas) (mm)
Verano 1999 7,0 15±0,41 18,86±1,14 36,6 24,53±1,27 671 440,1 71,53±3,95 35
Verano 2000 9,0 13,83±0,38 18,86±0,39 33,3 23,83±0,52 651 231,4 73,16±2,27 32
VERANO 7 14,41±0,36 18,86±0,54 36,6 24,18±0,63 661±10 335,7±104,3 72,35±2,07 33,5±1,5
Otoño 1999 -1,4 7,76±1,51 11,66±1,65 26,7 15,53±1,78 344 648,4 82,36±2,12 54
Otoño 2000 -0,2 7,66±0,97 11,66±0,96 23,5 15,7±1,02 219 1517,3 86,3±1,3 75
OTOÑO -1,4 7,71±0,80 11,66±0,85 26,7 15,61±0,92 281,5±62,5 1082,85±434,4 84,33±1,42 64,5±10,5
Invierno 2000 -1,1 5,33±1,36 10,4±1,48 27,1 15,36±2,00 465 160,4 74,96±4,25 44
Invierno 2001 -0,4 7,03±1,05 10,4±0,63 21 13,83±1,04 248 1375,3 82,5±5,01 67
INVIERNO -1,1 6,18±0,86 10,4±0,72 27,1 14,6±1,06 356,5±108,5 767,8±607,8 78,73±3,39 55,5±11,5
Primavera 2000 0,9 10,33±1,77 14,93±2,39 36,1 19,46±3,03 505 562,4 74±5,47 49
Primavera 2001 3,7 10,13±1,59 15,23±1,90 35,2 20,36±2,25 714 224,5 67,96±2,65 33
PRIMAVERA 0,9 10,23±1,06 15,08±1,36 36,1 19,91±1,70 609,5±104,5 393,4±168,9 70,98±3,03 41±8
Tabla 3.3. Valores registrados en la zona de estudio para distintas variables climáticas
(medias ± error estándar).
75
Los dos períodos invernales estudiados mostraron unos valores muy

similares en lo referente a todas las variables de temperatura, con un
valor de temperatura media de 10,4ºC en ambos. Sin embargo, fueron
muy diferentes en cuanto a la cantidad de precipitación, puesto que el
invierno de 2000 fue relativamente seco (con una precipitación total de
tan solo 160,4 mm), mientras que el invierno 2001 fue mucho más
lluvioso (1375,3 mm de precipitación total) (Tabla 3.3). La rápida
maduración de los individuos nacidos en otoño y las elevadas densidades
de población que se alcanzaron durante los períodos invernales, sugieren
que las condiciones climáticas que se registraron durante los inviernos en
la zona de estudio fueron favorables para la población.
En la primavera (períodos abril-junio) se registró un descenso

progresivo del tamaño de la población, que afectó tanto a los individuos
maduros como a los inmaduros. Aunque en estos meses se produjo la
aparición de una nueva generación debido a la eclosión de los huevos
depositados por la generación otoñal precedente, la reducción del número
de individuos de esa generación otoñal tuvo un impacto neto en el
tamaño de población mucho mayor que el del nacimiento de nuevos
individuos. A partir del mes de junio dejaron de aparecer huevos en el
suelo. Desde el punto de vista climático, las condiciones primaverales
fueron muy diferentes de las de la estación previa, con un incremento de
aproximadamente el 50% en los valores medios de temperatura. La
temperatura media aumentó de los 10,4ºC del invierno a los 15,1 ºC de la
primavera, y la media de las mínimas desde los 6,2ºC invernales a los
10,2ºC primaverales. La temperatura media de las máximas se situó en
torno a los 20ºC (Tabla 3.3).
76
En el verano (períodos julio-septiembre) la población de

D. reticulatum alcanzó su mínimo tamaño, con valores de menos de 1
individuo m-2. Ninguna babosa de las pertenecientes a la generación
otoñal que formaba el grueso de la población durante el invierno
sobrevivió hasta el verano. Durante los períodos estivales la población
estuvo formada, en exclusiva, por babosas nacidas en la primavera
(generaciones primaverales), y que se encontraban todavía en estado
inmaduro. Durante los meses de verano nunca aparecieron huevos en el
suelo. En esta estación, las temperaturas medias alcanzaron valores
siempre superiores a los 18ºC, y las medias de las mínimas y de las
máximas valores superiores a 13ºC y a 23ºC, respectivamente. Las
precipitaciones descendieron hasta 335 mm (Tabla 3.3).
En el otoño (períodos octubre-diciembre) se produjo una recuperación

de la población. Los individuos que sobrevivieron a las condiciones
estivales alcanzaron la madurez en octubre e inmediatamente empezaron
a poner gran cantidad de huevos, bajo unas condiciones climáticas muy
diferentes a las de la estación previa. Estas babosas, maduras y
pertenecientes a las generaciones nacidas en la primavera, persistieron en
la población a lo largo de todo el otoño e incluso principios del invierno,
períodos durante los que continuaron poniendo huevos. La eclosión de
esos huevos dio lugar a la aparición de las correspondientes generaciones
otoñales, que propiciaron el incremento del tamaño de población. Las
condiciones climáticas durante los meses otoñales fueron muy similares a
las de los períodos invernales en lo que respecta a las temperaturas, y con
precipitaciones más abundantes (Tabla 3.3).
77
60
G2 A
babosas/m2
30
G4
G3
G1
G5
0
1999 2000 2001
270 B
huevos/m2
180 G3
G1 G2 G4
90
? ?
0
1999 2000 2001
C
45 1000
35 800
25 600
mm
ºC
15 400
5 200
-5 0
1999 2000 2001
Precipitación (mm) media de la Tª máximas media de las Tª mínimas
Tª media Tª máxima absoluta Tª mínima absoluta
100 300
D
90 200
horas
80
Hr%
70 100
60 0
1999 2000 2001
Humedad (%) Horas de insolación
Figura 3.12. (A), abundancia de los individuos de cada generación a lo largo del tiempo;
G1-inmaduros, G1-maduros, G2-inmaduros, G2-maduros,
G3-inmaduros, G3-maduros, G4-inmaduros, G4-maduros
G5-inmaduros. G1, G3 y G5: generaciones primaverales. G2 y G4: generaciones
otoñales. (B), abundancia de huevos depositados por cada generación. (C) y (D),
evolución de distintas variables climáticas a lo largo del período de estudio
78
nº de cópulas 18
12
0
1999 2000 2001
Figura 3.13. Número de cópulas de Deroceras reticulatum observadas a lo largo del
3.4. Discusión
3.4.1. Tamaño de población
El tamaño medio de la población de D. reticulatum estudiada en el

presente trabajo fue de 25,3 babosas m-2, un valor similar al encontrado
en otras investigaciones. Hunter (1968a), en un estudio sobre poblaciones
de D. reticulatum de campos de cultivo del norte de Inglaterra obtiene
una densidad media de 18,5 babosas m-2. Ferguson et al. (1989), en
pastizales de Nueva Zelanda, señalan densidades de población de 25,5
babosas m-2. South (1989b), en estudios llevados a cabo en pastizales
próximos a los cultivos estudiados por Hunter en el norte de Inglaterra,
obtiene una población media de 42,4 babosas m-2. South (1989b), sin
embargo, contabiliza la población como el total de babosas y huevos.
Siguiendo el mismo criterio, en el presente trabajo el valor medio de
densidad de población de D. reticulatum presentaría un valor de 72,3
individuos m-2. Los valores más elevados de tamaño de población de esta
79
especie fueron los encontrados por Barker (1991), que llevo a cabo un
estudio en pastizales de Nueva Zelanda; el autor diferencia entre las
zonas pisoteadas por el ganado y las no pisoteadas, y señala densidades
de población de D. reticulatum de aproximadamente 150 babosas m-2 en
las zona no pisoteadas (valor aproximado, extraído de las gráficas
mostradas en Barker, 1991).
Todas estas estimas representan valores medios obtenidos sobre

periodos de estudio más o menos amplios, pero una característica general
de todos los trabajos realizados sobre poblaciones naturales de
D. reticulatum es que éstas muestran importantes variaciones temporales
de tamaño. En el presente trabajo se constató la existencia, a lo largo de
cada uno de los dos años de estudio, de amplias variaciones del tamaño
de población que siguieron un claro patrón estacional. Bett (1960), sin
embargo, encontró que la población que estudió en jardines ingleses
cambiaba a lo largo del año en forma de sucesivas y bruscas variaciones
de tamaño que no presentaban ninguna periodicidad. Aunque el autor no
expone ninguna conclusión al respecto, sus resultados se deben, con gran
probabilidad, al método de muestreo utilizado, basado en la captura de
individuos localizados por observación directa, un método que refleja
más el nivel de actividad de las babosas que el tamaño de la población
(South, 1992). Hunter (1968a), por el contrario, encontró que las
poblaciones de D. reticulatum que estudió en campos de cultivo del norte
de Inglaterra durante el período comprendido entre enero de 1963 y
marzo de 1965, sí presentaban variaciones periódicas de tamaño que
seguían un patrón estacional y que se repetían año tras año.
80
South (1989b), quien estudia una población de D. reticulatum durante

tres años (1961-1963), encuentra que la población muestra variaciones
periódicas de tamaño, aunque éstas presentan un desfase entre los
distintos años del estudio. Dado que este autor no diferencia entre los
huevos y las babosas a la hora de determinar el tamaño de población, es
probable que el desfase que encuentra entre diferentes años fuera debido
a variaciones interanuales de los períodos de puesta, ya que las puestas de
huevos representan la principal causa de los aumentos de tamaño de
población en su estudio.
Aunque el patrón de variación estacional del tamaño de la población

fue idéntico en los dos años de estudio, encontramos una variación
interanual en el tamaño de población, que fue mayor durante el primer
año del estudio. Una explicación plausible para esta situación está en la
excepcional abundancia de precipitaciones registradas en el otoño del
2000 e invierno del 2001, en coincidencia con el principal período de
puestas del segundo año de estudio. Dichas precipitaciones ascendieron,
entre octubre-2000 y marzo-2001, a un total de 2892 litros m-2, y
representan el valor mas alto obtenido en la zona durante los 47 años para
los que existe registro. En el mismo período del primer año de muestreos,
la precipitación total fue de 809 litros m-2. Las elevadas precipitaciones
del segundo año habrían producido un encharcamiento del suelo que
podría haber inhibido la ovoposición. Carrick (1942) observó, en estudios
de laboratorio, que D. reticulatum no realiza puestas en suelos saturados
de agua, y que los huevos son incapaces de desarrollarse en suelos
encharcados. Para el caracol Cepaea nemoralis (Linnaeus, 1758), Wolda
y Kreulen (1973) señalan que las condiciones más favorables para la
ovoposición consisten en una alternancia entre cortos períodos de lluvia
81
(4-5 días) y de sol (7-10 días). En nuestro caso, durante los meses en los
que se produjo el mayor número de puestas (noviembre, diciembre y
enero) se registraron, en el segundo año, precipitaciones en todos los días
menos en cuatro, es decir 88 días con lluvia y tan sólo 4 días sin
precipitación, frente a los 45 días con lluvia y 37 días secos que se
produjeron durante el mismo período del primer año del estudio. La
población de A. intermedius presente en la parcela de estudio también se
habría visto afectada por el exceso de precipitaciones, puesto que durante
el segundo año las cantidades de huevos y de babosas de esta especie
fueron sensiblemente inferiores con respecto al primero.
La población estudiada alcanzó el mayor tamaño en el invierno, y el

mínimo en el verano, una situación muy diferente a la encontrada en
estudios realizados con anterioridad sobre poblaciones de D. reticulatum,
la mayoría de ellos, en Inglaterra. Así, Bett (1960) y Hunter (1968a),
coinciden en señalar que las poblaciones de D. reticulatum que
estudiaron presentaban el menor tamaño durante el invierno. Hunter
(1968a) indica, además, que el mayor tamaño de población se alcanza en
la primavera y el otoño. South (1989b) observa que el tamaño de
población no desciende de forma significativa durante el invierno, pero sí
indica que el máximo tamaño de población se alcanza durante el verano.
El carácter estacional de las variaciones del tamaño de población
indicado por estos autores, así como el encontrado en la población
gallega, sugiere que dichas variaciones responden a las condiciones
climáticas de cada una de las zonas de estudio y a sus ciclos estacionales.
Aunque ni Hunter (1968a) ni Bett (1960) señalan las causas de la

reducción del tamaño de población que observan durante el invierno,
82
existen indicios que apuntan a las condiciones ambientales. Según los

datos aportados por Bett (1960), las temperaturas mínimas mensuales
durante su período de estudio alcanzaron valores absolutos de -5ºC en el
invierno. Esas temperaturas afectarían a la supervivencia de las babosas,
que encuentran dificultades para sobrevivir por debajo de los 0ºC
(Pinder, 1969; Stern, 1975), y explicarían el reducido tamaño de
población de D. reticulatum que encontró el autor durante el invierno. En
el caso del estudio de Hunter (1968a), dado que este autor no ofrece
ningún dato al respecto, se consultó el registro histórico de temperaturas
de una estación meteorológica próxima a su zona de estudio (estación de
Durham, situada a unos 20 Km de distancia de la localidad de trabajo de
Hunter), y se observó que la temperatura media invernal del período en el
que llevó a cabo el estudio (1963-1965) fue de 2,5ºC, y la media de las
mínimas de –0,5ºC, valores muy inferiores a los registrados en nuestra
zona de estudio (temperatura media de 10,4ºC y media de las mínimas
de 6,2ºC durante los inviernos del período de estudio).
South (1989b), quien observa que el tamaño de población de

D. reticulatum no se reduce de forma significativa durante el invierno,
plantea la posibilidad de que la gruesa capa de nieve que cubrió el suelo
durante los inviernos de su período de estudio lo hubiera aislado de las
bajas temperaturas exteriores, permitiendo a las babosas sobrevivir
enterradas. Con respecto a los períodos estivales, en los que South
(1989b) registra el máximo tamaño de población, la temperatura media
fue de 13,4ºC y la media de las máximas de 17,6ºC en su zona de estudio.
En la población gallega, por el contrario, el verano fue la época en la que
registró el menor tamaño de población de D. reticulatum, con valores de
temperatura media de 19,9ºC, y de 24,2ºC como media de las máximas.
83
South (1989b) observó que, durante algunos períodos especialmente

cálidos y secos, las babosas presentaban una gran tendencia a agregarse
formando grupos numerosos de individuos envueltos en moco, bajo
maderas, piedras u otros objetos que les sirvieran de refugio, lo cual es
una estrategia de defensa contra la deshidratación, común entre las
babosas (South, 1992). Esas situaciones de estrés hídrico que observó en
distintas ocasiones no afectaron al tamaño de la población en la mayoría
de los casos, pero encuentra que un período excepcionalmente cálido y
seco durante el verano de 1959 redujo en gran medida la población de
babosas, concluyendo que períodos cortos de aridez no tienen efecto
alguno en las poblaciones de D. reticulatum, mientras que períodos
prolongados pueden reducirlas de forma considerable.
Con respecto a nuestra zona de estudio se puede afirmar que los

períodos estivales son períodos de aridez suficientemente largos como
para mermar a la población de forma muy significativa. Los datos
obtenidos indican que la reducción del tamaño de población se inicia ya
de forma patente en la primavera, y afecta tanto a los adultos como a los
juveniles. Sin embargo, breves períodos con condiciones ambientales
extremas, como las registradas en marzo del 2000 (temperatura media de
13ºC; temperatura máxima de 27ºC; 15 días con temperaturas máximas
superiores a 20ºC; 6 días de lluvia durante los cuales se recogieron
únicamente 37 mm de precipitación), no tuvieron ningún efecto negativo
sobre la población, que de hecho alcanzó el valor máximo de todo el
84
El motivo por el cual D. reticulatum sólo puede hacer frente a

períodos de aridez cortos es que no posee mecanismos fisiológicos ni
estructuras anatómicas (como la concha de los caracoles) que le permitan
sobrevivir a tales condiciones durante períodos prolongados. Las babosas
desarrollan varios tipos de estrategias, fisiológicas y de comportamiento,
destinadas a reducir las pérdidas de agua. La reducción de la actividad
motora minimiza la perdida de agua que se produce por la secreción de
moco (Dainton, 1954a; Judge, 1972). La reducción del diámetro y
frecuencia de abertura del pneumostoma minimiza la evaporación
producida durante la respiración (Prior, 1985; Dickinson, Prior y Avery,
1988). La formación de agregados de individuos, en los que las babosas
se hacinan unas junto a otras, reduce la superficie corporal expuesta al
aire y aumenta la humedad ambiental en el entorno del grupo (Prior,
1985). Otra estrategia es la búsqueda de refugios frescos y húmedos
como entre las raíces de las plantas, bajo troncos, o a cierta profundidad
en el suelo, llegando incluso a utilizar las galerías de las lombrices para
ganar profundidad (Carpenter et al., 1985). En estos lugares, las babosas
reducen sus perdidas de agua a la vez que pueden rehidratarse mediante
la absorción de agua del substrato a través de la pared corporal (Lyth,
1983; Cook, 2001). Todas estas estrategias, sin embargo, no resultan
suficientemente eficaces para hacer frente a períodos prolongados de
aridez.
En la población estudiada, la gran mayoría de las puestas se

observaron en el otoño y a principios del invierno, con un segundo pico,
de mucha menor importancia cuantitativa, a principios de la primavera.
En ninguno de los dos años de estudio se encontraron huevos de
D. reticulatum durante los meses comprendidos entre junio y septiembre,
85
período en los que la población estuvo formada sólo por individuos

inmaduros.
En Inglaterra, Miles et al. (1931), Carrick (1938), Bett (1960) y South

(1989a) señalan que D. reticulatum puede realizar puestas en cualquier
momento del año. Hunter (1968a) observa que la mayor cantidad de
puestas se produce en la primavera y el otoño. Chichester y Getz (1973),
al norte de EE.UU., encuentran huevos de D. reticulatum durante todo el
año excepto en invierno. Barker (1991), en Nueva Zelanda, señala que
las puestas de esta especie se producen sobre todo en la primavera y en el
otoño, y sólo raramente en verano y en invierno.
Según los datos que ofrece la bibliografía, los motivos que pueden
explicar la ausencia de individuos maduros y de puestas durante el
verano en la población estudiada, están también en relación con las
condiciones climáticas. Por un lado, las elevadas temperaturas pueden
inhibir o retardar la maduración de los individuos, un fenómeno que ha
sido observado por varios autores en distintas especies de gasterópodos.
Bouillon (1956) observa que por encima de 23ºC, los oocitos del caracol
C. nemoralis no llegan a madurar nunca. Lusis (1966) demuestra que la
la temperatura tiene un efecto inhibidor sobre la gametogénesis en
A. ater. Con respecto a D. reticulatum, South (1989a) observa que los
individuos que maduran durante el verano presentan una gónada menos
desarrollada que aquellos que lo hacen durante el invierno. Por otro lado,
las condiciones ambientales estivales también pueden tener un efecto
negativo sobre la ovoposición en aquellos individuos que ya están
sexualmente maduros. D. reticulatum no pone huevos a temperaturas
superiores a 20ºC (Carrick, 1938), ni tampoco si la humedad del suelo es
86
inferior al 10% (Carrick, 1942; Runham y Hunter, 1970). En estudios de

laboratorio realizados por Judge (1972) y South (1982) con
D. reticulatum, babosas maduras y mantenidas a 20ºC ó 25ºC no
llegaron a realizar puesta alguna, a pesar de sobrevivir hasta 5 meses.
Además de detenerse las puestas de huevos a partir del mes de junio,

los huevos que se depositaran en la primavera y que se encontraran ya en
el suelo a principios de verano tendrían pocas probabilidades de
sobrevivir. Los huevos de D. reticulatum están formados en un 85% por
agua y son muy susceptibles a la deshidratación (Carrick, 1942), que es
su principal causa de mortandad en condiciones naturales (South, 1992;
Cook, 2001).
Una situación, aparentemente contradictoria, encontrada en el presente

trabajo es que, en las épocas en las que la población es más numerosa y
existen gran cantidad de individuos maduros (finales del invierno y
principio de la primavera), la cantidad de huevos depositados es baja,
mientras que, por el contrario, en épocas en las que la población está más
reducida y hay pocas babosas maduras (otoño), la cantidad de puestas
depositadas es mucho más elevada. Uno de los motivos que permiten
explicar esta situación ya ha sido expuesto, y es que las condiciones
climáticas que se producen a medida que se aproxima el verano pueden
inhibir la puesta, de forma que es probable que muchos individuos
sexualmente maduros mueran sin llegar a realizar ninguna, fenómeno
observado por Judge (1972) y South (1982) en los estudios de laboratorio
mencionados anteriormente. Otra posible causa, que no está directamente
relacionada con las condiciones ambientales sino con factores bióticos, es
que la elevada densidad de población que se alcanzan a finales del
87
invierno y comienzos de la primavera produzca una inhibición de la

reproducción. Este tipo de control de la reproducción mediado por la
densidad de población ha sido estudiado con detalle en el caracol
C. nemoralis por Wolda y Kreulen (1973), quienes observaron que
cuando la densidad de población es elevadas, disminuye la frecuencia de
puestas y el número total de huevos producidos.
En D. reticulatum existen también evidencias de interacciones

intraespecíficas que afectan tanto a la reproducción (Barker, 1991) como
a la actividad y a la alimentación (Barrat, Byers y Bierlein, 1989). En los
gasterópodos terrestres, estas interacciones intraespecíficas se producen
por medio del moco que depositan al desplazarse (Cameron y Carter,
1979; Baur, 1993; Cook, 2001). Barrat et al. (1989) demostraron que en
poblaciones de D. reticulatum localizadas en cultivos de alfalfa, la tasa
de ingestión de alimento por individuo disminuye al aumentar la
densidad de población. Barker (1991) concluye que la densidad de
población elevada tiene un efecto negativo sobre la reproducción de
D. reticulatum tras encontrar que, en poblaciones localizadas en hábitats
carentes de depredadores (experimentos de exclusión), la cantidad de
individuos que alcanzan la madurez sexual es significativamente menor
cuando la densidad inicial de babosas es elevada que cuando es baja, y
observa que en condiciones de alta densidad de población el tamaño de
los huevos y de los individuos recién eclosionados se reduce y aparecen
muchos individuos que presentan una gónada anormalmente pequeña.
En el presente trabajo, la mayoría (cinco individuos de un total de

seis) de las pocas babosas en estado de senescencia que se capturaron,
aparecieron durante la primavera (meses de abril y mayo), y pueden
88
calificarse también de individuos anormales, en el sentido de que no

presentaban una reducción significativa de la masa corporal ni de la masa
de la glándula de la albúmina. Estas babosas pueden interpretarse como
individuos maduros que no habrían agotado todo su potencial
reproductivo, debido a haber sufrido una inhibición de la reproducción
causada por la elevada densidad de población y/o por el cambio de las
condiciones ambientales al aproximarse el verano. En definitiva, el bajo
número de huevos producido a finales del invierno y principios de la
primavera puede explicarse tanto por factores bióticos (elevada densidad
de población) como abióticos (condiciones ambientales), puesto que
tanto unos como otros son muy diferentes en esa época y en el otoño,
cuando se producen una cantidad de huevos mayor.
3.4.2. Ciclo de maduración y estructura de población
El ciclo de maduración de D. reticulatum, a los niveles gonadal y

somático, ha sido estudiado previamente por South (1989a), Duval y
Banville (1989), y Barker (1991), en condiciones naturales, y por
Runham y Laryea (1968) y South (1982) en laboratorio.
En el presente trabajo seguimos la metodología empleada por Duval y

Banville (1989) y por Barker (1991) para el estudio de la estructura
poblacional. Al igual que hicieron estos autores, asumimos que los
individuos con una masa corporal igual o inferior a 20 mg serían
animales con gónadas completamente indiferenciadas desde el punto de
vista citológico, y su gónada no se analizó. A este respecto es necesario
mencionar que South (1989a) señala un valor de 40 mg de masa corporal
89
como límite a partir del cual es posible definir el estado de madurez de

D. reticulatum mediante el estudio de la citología de la gónada. Los
resultados obtenidos coinciden en mayor medida con el valor señalado
por South (1989a), ya que encontramos 227 babosas (un 29,8% de todas
las capturadas) que presentaban una masa corporal superior a 20 mg ( x =
44,4 ± 1,66 mg) pero que tenían gónadas indiferenciadas desde el punto
de vista citológico.
En los estados correspondientes a las fases tempranas del desarrollo

existe una coincidencia general entre los resultados obtenidos por otros
autores y los obtenidos en este trabajo. Lo más característico de estas
fases tempranas, en concreto durante los estados de espermatocito y de
espermátida, es el gran desarrollo que experimenta la masa gonadal en
relación con la masa corporal, que crece poco. Sin embargo, en los
últimos estados del ciclo de maduración gonadal, nuestros resultados
muestran algunas diferencias con respecto a los reflejados en la
bibliografía. Duval y Banville (1989) y Barker (1991) señalan una
disminución de la masa corporal entre los estados de espermatozoo y de
oocito que no se registró en el presente trabajo. En los trabajos de Duval
y Banville (1989) y de Barker (1991), la pérdida de masa corporal en el
estado de oocito se debe a una disminución de la masa gonadal, ya que
ambas ocurren de forma paralela y son de magnitudes similares. En
nuestro caso, entre los estados de espermatozoo y de oocito no se registró
una pérdida de masa corporal, aunque sí un descenso de la masa gonadal,
pero de mucha menor magnitud que el señalado por Duval y Banville
(1989) y Barker (1991). Estas diferencias parecen reflejar lo apuntado
por Runham y Laryea (1968) en el sentido de que el desarrollo corporal y
90
gonadal de D. reticulatum guardan una relación muy estrecha en las fases

juveniles, pero no tanto en las fases adultas.
La pérdida de masa gonadal a partir de la fase de espermatozoo se

produce porque la gónada libera los espermatozoides. Sin embargo, la
gónada de D. reticulatum no se vacía totalmente de espermatozoides
como sería característico de un organismo proterándrico típico (South,
1992), sino que coexisten espermatozoides y oocitos maduros (Runham y
Laryea, 1968). Además, la diferenciación proterándica de los órganos
reproductores que acompaña la maduración de los gametos masculinos
en otros gasterópodos (Coe, 1944; Fretter y Graham, 1962; Parivar, 1974;
Conklin, 1987) no ocurre en D. reticulatum (Runham y Laryea, 1968).
Según Parivar (1978), la liberación prematura de los espermatozoides en
D. reticulatum podría no ser más que una estrategia para evitar la
autofecundación, estrategia que por otro lado sería común en
hermafroditas de fecundación cruzada según Niklas y Hoffman (1981) y
Foltz, Ochman y Selander (1984). Heller (2001), sin embargo, opina que
el mecanismo que evita la autofecundación es la barrera física que
establecen las células del folículo que rodean al oocito, por lo que es
posible que la descarga prematura de parte de los espermatozoides sólo
tenga como función la de proporcionar espacio físico para los oocitos,
hipótesis que también Parivar (1978) considera plausible.
A pesar de las diferencias señaladas anteriormente con respecto a los

resultados obtenidos por Duval y Banville (1989) y Barker (1991), los
valores de los índices I.G.H. e I.G.A. obtenidos en el presente trabajo son
muy similares a los presentados por estos autores para todos los estados
de madurez, con la excepción de la fase de senescencia. La fase de
91
senescencia es un proceso de degeneración generalizada (Smith, 1966;

Runham y Laryea, 1968; Parivar, 1978, 1980; South, 1992), en el que
Barker (1991) observa un gran descenso de la masa corporal y de los
valores de los índices glandulares I.G.H. e I.G.A. En el presente trabajo,
sin embargo, observamos que la masa corporal de las babosas en fase de
senescencia apenas varía con respecto a la anterior fase de maduración, la
masa de la glándula de la albúmina incrementa su valor absoluto y
relativo (I.G.A.), y sólo la gónada experimenta una reducción patente con
la senescencia. En este caso, además de lo anteriormente argumentado de
que la relación entre las masas corporal y de la gónada puede ser no muy
estrecha en fases tardías del ciclo de maduración (Runham y Laryea,
1968), y de que una elevada densidad poblacional y/o las condiciones
ambientales pueden justificar las características observadas en este
trabajo para las babosas senescentes, es necesario destacar también que
nuestros datos para las babosas de esta fase provienen sólo de seis
individuos. En muchos gasterópodos terrestres la muerte sobreviene de
forma muy rápida tras la puesta de los huevos (Parivar, 1978; Rollo y
Shibata, 1990). De acuerdo con Hunter (1968a), D. reticulatum muere
casi inmediatamente después de la fase de puesta, de forma que muchos
individuos pueden perecer en el estado de oocito, sin llegar a alcanzar el
estado de senescencia. De forma similar, South (1982) señala que la fase
de senescencia es extremadamente corta en D. reticulatum. Según la
experiencia obtenida en el laboratorio de nuestro grupo de investigación,
en el de forma regular se mantienen individuos adultos de la especie
D. reticulatum para la obtención de sus huevos (Iglesias et al., 2000,
2002), después de un período de puestas sobreviene rápidamente una
mortandad muy elevada. Todo sugiere, en definitiva, que las
92
probabilidades de encontrar en el campo individuos de la especie

D. reticulatum en estado de senescencia, son bajas.
3.4.3. Dinámica generacional y ciclo estacional
En la población estudiada en el presente trabajo se constató la existencia

de dos generaciones anuales de babosas. Una generación otoñal que
madura en un período de tres a cinco meses que comprende la mayor
parte del invierno. Y una generación primaveral que madura a lo largo de
un período de seis o siete meses, atravesando el período estival.
La mayoría de los estudios realizados sobre la dinámica de

poblaciones de D. reticulatum coinciden en señalar la existencia de dos
generaciones anuales (Bett, 1960; Hunter, 1968b; Hunter y Symonds,
1971; South, 1989a; Duval y Banville, 1989; Barker, 1991; Ballanger y
Champolivier, 1990). Sin embargo, algunos trabajos realizados en zonas
muy frías, han puesto de manifiesto la existencia de sólo una generación
anual de babosas. Dmitrieva (1969) llevo a cabo un estudio sobre
D. reticulatum en campos de cultivo de San Petersburgo (Rusia) y
encontró que, anualmente, sólo existía una generación. La población pasa
el otoño y el invierno en forma de huevo, éstos eclosionan con la llegada
de la primavera y los individuos maduran y realizan sus puestas a partir
de mediados del verano. Getz (1959) y Chichester y Getz (1973), quienes
estudiaron poblaciones de D. reticulatum en el estado de Michigan, al
norte de EE.UU, también encontraron que existe una sola generación
anual. En este caso, la eclosión de los huevos se produce en el otoño, de
forma que la población que atraviesa el invierno está formada por
93
individuos juveniles, que crecen y maduran durante la primavera, para

depositar sus puestas en el verano
Las características encontradas en este trabajo para las dos

generaciones anuales de babosas coinciden en gran medida con las
encontradas por Ballanger y Champolivier (1990) en poblaciones de
D. reticulatum de cultivos de girasoles del sur de Francia. Estos autores
señalan que cada año existe una primera generación cuyos individuos
maduran durante el invierno y comienzan a desaparecer a finales del
mismo, y una segunda generación cuyos individuos maduran de forma
lenta durante el verano, si éste es suficientemente húmedo, pero que
pueden desaparecer por completo, sin alcanzar la madurez, si el verano es
muy seco. Por el contrario, en poblaciones inglesas, Bett (1960), Hunter
(1968b), Hunter y Symonds (1971) y South (1989a) encontraron que la
generación que madura con más rapidez es la que lo hace durante el
verano, mientras que la generación que madura atravesando los meses
invernales necesita más tiempo.
D. reticulatum presentan sus mayores tasas de crecimiento en el

intervalo de 15-18ºC, pero a partir de esas temperaturas la tasa de
crecimiento comienza a descender, y a los 25ºC se detiene el crecimiento
(Judge, 1972; South, 1982). En función de esto, parece evidente que la
época del año en la que las poblaciones inglesas experimentan unas
condiciones ambientales más próximas a las óptimas para el crecimiento
es el verano, mientras que en el invierno la tasa de crecimiento se ve
reducida debido a la existencia de temperaturas demasiado bajas. En
nuestra zona de estudio, las condiciones térmicas registradas durante el
otoño y el invierno son mucho más adecuadas para el crecimiento de
94
D. reticulatum que las registradas durante el verano, en el que las

temperaturas resultan demasiado elevadas para la biología de la especie.
El período de maduración de la generación otoñal en nuestra zona de
estudio, de entre tres y cinco meses, es comparable a los cuatro meses
señalados por South (1989a) para generaciones que maduran durante el
verano en poblaciones inglesas. En condiciones de laboratorio, Runham y
Hunter (1970) señalan que D. reticulatum puede alcanzar la madurez en
sólo dos meses.
Un aspecto fundamental en el que difieren los trabajos realizados

sobre la dinámica de poblaciones de D. reticulatum es que, en unos, las
dos generaciones existentes cada año aparecen consecutivamente, de
forma que cada generación tiene su origen en los huevos depositados por
la generación anterior (Bett, 1960; Hunter, 1968b; Ballanger y
Champolivier, 1990; presente trabajo). En otros, las dos generaciones
aparecen alternativamente, de manera que cada generación no desciende
de la que le precede sino de la anterior a esa (Hunter y Symonds, 1971;
South, 1989a; Duval y Banville, 1989; Barker, 1991). La Figura 3.14
muestra una representación esquemática de los dos tipos de dinámicas.
95
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Huevos en Huevos en Huevos en Huevos en Huevos en

el suelo el suelo el suelo el suelo el suelo
Figura 3.14. Representación esquemática de los dos tipos de dinámicas poblacionales

de D. reticulatum encontradas en diferentes trabajos. Arriba, las generaciones se
suceden de forma consecutiva (Bett, 1960; Hunter, 1968; Ballanger y Champolivier,
1990; presente trabajo). Abajo, las generaciones se suceden de forma alterna (Hunter y
Symonds, 1971; South, 1989a; Duval y Banville, 1989; Barker, 1991).
La diferencia más importante entre las dos dinámicas (generaciones

consecutivas vs. generaciones alternas) está en la duración del período de
incubación de los huevos en el suelo, corto en el primer caso y largo en el
segundo.
Carrick (1942) observa períodos de incubación de dos semanas en

huevos de D. reticulatum mantenidos a 20ºC. A esa misma temperatura,
Runham y Hunter (1970) cifran en 11 días el tiempo mínimo de
incubación. Judge (1972) señala períodos medios de incubación de 18 y
19 días para huevos incubados a 20,9 y 26,4ºC. Chichester y Getz (1973)
dan un período medio de incubación de 3 a 4 semanas a 15ºC. Iglesias et
96
al. (2000, 2002) señalan un período medio de incubación de 3 semanas a

18ºC. En criaderos al aire libre, Hunter y Symonds (1971) señalan un
período medio de incubación de 4 a 5 semanas para los meses de octubre
de 1968, y marzo y abril de 1969. Según South (1989b), bajo las
condiciones naturales del norte de Inglaterra, el período de incubación de
los huevos de D. reticulatum es de 2,5 meses en verano y de 5 a 7 meses
en invierno.
Los resultados del presente trabajo indican que el período de

incubación de los huevos, bajo las condiciones naturales de nuestra zona
de estudio, son más cortos que los señalados por South (1989b). Durante
los dos años de estudio, los primeros huevos aparecieron en el mes de
octubre, y los primeros individuos recién nacidos aparecieron en
noviembre de 1999 y en diciembre de 2000, lo que implica un período de
incubación de 1 a 2 meses. Dado que existe una estrecha relación entre la
temperatura de incubación y el tiempo de eclosión (Carrick, 1942; Judge,
1972), la explicación más inmediata para las diferencias existentes entre
los períodos de incubación señalados por South (1989b) en Inglaterra y
los obtenidos en el presente trabajo está, una vez más, en las condiciones
climáticas, en concreto en las diferencias de temperatura. La temperatura
media registrada en la zona de estudio de South durante el verano, que es
la época en la que el período de incubación es más corto, fue de 13,4ºC,
similar a la temperatura media de los meses de octubre y noviembre
(12,5ºC) en nuestra zona de estudio. Las medias de las mínimas y de las
máximas para esos períodos fueron respectivamente de 9,1ºC y 17,6ºC en
el caso de South, y de 8,5 y 16,4 en nuestro caso.
97
Otro factor que podría influir en la duración del período de incubación

de los huevos es la humedad del suelo. Carrick (1942) apunta que la
humedad del suelo es un factor determinante para la supervivencia de los
huevos en el campo, e indica que los huevos de D. reticulatum mueren en
suelos con menos de un 25% de humedad y en suelos encharcados. Sin
embargo, dentro de ese margen no se conoce si existe alguna relación
entre el grado de humedad y la duración de la incubación.
La comparación de los diferentes estudios realizados en distintas

zonas geográficas europeas sobre poblaciones naturales de D. reticulatum
permite configurar un patrón común en todas ellas, consistente en la
existencia, a lo largo del año, de dos períodos bien diferenciados:
• Un período de climatología que resulta desfavorable para la

biología de la especie, en el que se ralentiza la maduración de los
individuos, no existe reproducción y se produce un descenso del
tamaño de población.
• Un período de climatología favorable, en el que los animales
maduran rápidamente, se reproducen y aumenta el tamaño de
población.
La localización temporal de uno y otro período varía latitudinalmente,

de manera que se puede hablar de la existencia de un gradiente según el
cual, el período favorable para la especie se centra en el verano en las
zonas más septentrionales y va desplazándose hacia el otoño y finalmente
el invierno, a medida que desciende la latitud (Figura 3.15).
98
PRIMAVERA VERANO OTOÑO INVIERNO
A M J J A S O N D E F M
SAN PETERSBURGO (RUSIA)

Dmitrieva (1969)
ROTHAMSTED Y NEWCASTLE
(INGLATERRA); Bett (1960), Hunter y
Symonds (1971), South (1989b)
TOULOUSSE (SUR DE FRANCIA)

Ballanger y Champolivier (1990)
SANTIAGO DE COMPOSTELA
(NO-ESPAÑA) Presente estudio
Figura 3.15. Localización temporal de las épocas más favorables (actividad

reproductiva, máximo tamaño de población, maduración rápida de los individuos) para
las poblaciones de D. reticulatum en diferentes zonas geográficas europeas.
En este trabajo nos hemos centrado en el estudio de la biología de

poblaciones de D. reticulatum en relación con las características
climáticas de la zona de estudio. Existen además otros factores, no
considerados en este trabajo, que pueden afectar en mayor o menor
medida a las poblaciones de babosas, como los depredadores y parásitos,
la cantidad y calidad de alimento disponible, o las actividades humanas
(Runham y Hunter, 1970; South, 1992).
Con respecto a los depredadores, Barker (1991) opina que el consumo

de babosas por parte de algunas aves (estorninos, zorzales) puede tener
un efecto significativo sobre la dinámica poblacional de estos moluscos,
debido a que la depredación está muy sesgada hacia los individuos de
mayor tamaño. South (1992) señala que existen numerosas especies de
vertebrados e invertebrados que pueden consumir babosas de forma
99
ocasional, pero son muy pocas las que lo hacen de forma habitual, y
opina que la depredación no afecta de forma significativa a las
poblaciones de babosas en condiciones normales. Según South (1992),
sólo en casos en los que las poblaciones se encuentren ya muy reducidas
por otras causas, como las condiciones climáticas, los depredadores
pueden tener un efecto importante. Los parásitos, especialmente
protozoos, nematodos y hongos, son habituales y ocasionalmente
abundantes en las poblaciones naturales de D. reticulatum y de muchas
otras especies de gasterópodos terrestres, pero su efecto sobre la
dinámica de población es poco conocido (Godan, 1983; South, 1992).
Boycott (1934) opina que la influencia de la disponibilidad de

alimento en las poblaciones de gasterópodos es insignificante. Sin
embargo, la cantidad y calidad de alimento puede afectar a la dinámica
poblacional actuando a través de las tasas de crecimiento y maduración
(Runham y Hunter, 1970). En los estudios realizados hasta la actualidad
no se han encontrado evidencias de que las poblaciones naturales de
gasterópodos terrestres sufran en ningún momento limitaciones de
cualquier tipo relacionadas con el alimento (Speiser, 2001), salvo en
situaciones extremas de escasez y con especies que presentan una dieta
muy especializada (Baur y Baur, 1990). Las especies mejor estudiadas,
como D. reticulatum, son animales herbívoros generalistas u omnívoros,
que pueden alimentarse de una gran variedad de vegetales y también de
productos de origen animal, ninguno de los cuales suele escasear en los
hábitats que ocupan.
Las actividades humanas pueden tener un fuerte impacto sobre las

poblaciones de babosas. Duval y Banville (1989), en zonas de cultivo de
100
Canadá, encuentran que acciones como el desbroce de la vegetación o el

laboreo del terreno pueden eliminar completamente a una de las dos
generaciones anuales de babosas de la especie D. reticulatum. Barker
(1991) señala que el pastoreo ejerce una profunda influencia sobre la
dinámica de poblaciones de D. reticulatum en pastizales de Nueva
Zelanda.
En la parcela ocupada por la población estudiada en el presente

trabajo no existió ningún tipo de intervención humana distinta de los
muestreos efectuados durante el período de estudio. Con respecto a la
depredación y el parasitismo, no se evaluó en modo alguno su incidencia
sobre la población, pero consideramos que, de haber existido, su efecto
sobre la dinámica de población habría sido mínimo. En ningún momento
se apreciaron cambios bruscos del tamaño de población que pudieran ser
atribuidos a grandes mortandades causadas por depredadores o parásitos.
Por otro lado, ni durante las visitas a la parcela ni en las muestras de
suelo, se encontraron nunca insectos de las especies conocidas como
depredadores habituales de babosas, y tampoco observamos en ningún
momento especies de vertebrados depredadores de babosas.
101
3.5. Conclusiones
1. La variación de tamaño que mostró la población estudiada de

D. reticulatum responde al siguiente patrón estacional: la mayor
abundancia de babosas se registra durante el invierno, el tamaño de
población desciende a lo largo de la primavera, alcanza sus valores
mínimos en el verano y a lo largo del otoño aumenta de forma
progresiva.
2. El tamaño medio de la población para todo el período de estudio fue
de 25,3 babosas m-2, con valores máximos de 68 babosas m-2 en
marzo y abril de 2001, y mínimos de 0,8 babosas m-2 en septiembre
de 1999 y agosto de 2000.
3. Las babosas realizaron puestas de huevos entre los meses de octubre
y mayo. La mayor abundancia de huevos en el suelo se registró en
diciembre y enero.
4. La población estuvo formada de forma mayoritaria por individuos
inmaduros durante casi todo el período de estudio.
5. Cada año existieron dos generaciones de babosas, y los huevos
depositados por cada generación dieron lugar a la generación
siguiente. Una de las generaciones surgió en el otoño y estuvo
formada por un número elevado de individuos, que maduraron en un
período de entre 3 y 5 meses y se reprodujeron a finales del invierno
y principios de la primavera siguientes. La otra generación surgió en
la primavera y estuvo formada por pocos individuos, que tardaron de
6 a 7 meses en alcanzar la madurez sexual y se reprodujeron a lo
largo del siguiente otoño y principios del invierno.
6. El patrón de variación estacional del tamaño de la población
estudiada es diferente del que muestra la especie en otras zonas
102
geográficas. La comparación de los resultados obtenidos en este

trabajo con los de otros realizados en diversos países europeos puso
de manifiesto la existencia de un gradiente latitudinal en la
localización temporal de las épocas del año que resultan más
favorables para las poblaciones de esta especie.
103
4. ESTUDIO DE LA ALIMENTACIÓN
Alimentación
4.1. Introducción
Muchas especies de gasterópodos terrestres consumen una gran variedad

de las especies vegetales presentes en su entorno, por lo que son
considerados como animales herbívoros generalistas (Boycott, 1934;
Pallant, 1969, 1970, 1972; Mason, 1970, 1974; Richardson, 1975;
Jennings y Barkham, 1975; Williamson y Cameron, 1976; Chatfield,
1976; Speiser y Rowell-Rahier, 1991; Hatziioannou, Eleutheriadis y
Lazaridou-Dimitriadou, 1994; Curry, 1994; Iglesias y Castillejo, 1999).
No obstante, ese carácter generalista no implica que carezcan de
capacidad de selección sobre los alimentos que encuentran en su
ambiente (Pallant, 1970, 1972; Wadham y Wynn Parry, 1981; Ratchke,
1985; Niemela, Tuomi y Molarius, 1988; South, 1992).
La información existente sobre la alimentación de D. reticulatum

procede sobre todo de experiencias de laboratorio, en las que se evaluó el
consumo de una gran cantidad de especies de plantas, procedentes de
muy diversos hábitats, por parte de las babosas (Getz, 1959; Hunter,
1968b; Pallant, 1969; Duval, 1971; Dirzo, 1980; Barker, Willoughby y
Pottinger, 1983; Rathcke, 1985; Mølgaard, 1986). Sin embargo, y a pesar
del hecho de ser la babosa causante de plagas de mayor importancia en
términos económicos, apenas existen estudios sobre su alimentación en
condiciones naturales (Pallant, 1970, 1972; Cottam, 1985).
Speiser (2001), tras una amplia revisión de los trabajos realizados

sobre la alimentación de los gasterópodos terrestres, concluye que no
existe apenas información sobre el grado de utilización de especies
vegetales silvestres y cultivadas, por parte de estos animales. Los
107
estudios realizados en zonas agrícolas se han centrado exclusivamente en

la incidencia de los moluscos sobre las especies cultivadas, midiéndola
en términos económicos. Con respecto a las especies silvestres, su
utilización por parte de los moluscos se ha estudiado sólo en zonas de
escasa influencia humana y ha sido medida en otros términos (qué
especies son consumidas y cuales son rechazadas, por qué motivos, como
afectan los moluscos a las comunidades vegetales, etc.). Resulta muy
difícil integrar la información obtenida en los diferentes tipos de estudios
porque las condiciones existentes en hábitats naturales y en zonas
cultivadas son muy diferentes en cuanto a la composición cualitativa y
cuantitativa de la vegetación, la cual determina, en último término, la
dieta de los animales. Teniendo en cuenta que en los terrenos dedicados a
cualquier tipo de cultivo existen siempre otras especies vegetales,
distintas a las cultivadas, que pueden servir de alimento a las poblaciones
de babosas, resulta de gran interés conocer en que medida son utilizadas
unas y otras por los animales (Speiser, 2001).
A continuación se presentan los resultados obtenidos del estudio de la

alimentación de D. reticulatum en un hábitat hortícola, caracterizado por
la coexistencia de especies cultivadas y especies silvestres. En primer
lugar se presenta una descripción cualitativa y cuantitativa de la dieta de
las babosas. A continuación se realiza una comparación entre la
composición de la dieta y la de la vegetación de la parcela, con el fin de
determinar la existencia de algún tipo de selección del alimento por parte
de D. reticulatum.
108
Alimentación
Los estudios realizados sobre la alimentación de gasterópodos terrestres

en condiciones naturales se han basado en la observación directa de los
animales (Richardson, 1975; Beyer y Saari, 1978; Richter, 1979; Chang,
1991; Iglesias, 1995), o bien en el estudio de los materiales ingeridos
mediante el análisis de las heces (Hunter, 1968b; Pallant, 1969; Mason,
1970; Grime, Blythe y Thornton, 1970; Wolda et al., 1971; Pallant,
1972; Chatfield, 1976; Jennings y Barkham, 1975; Richardson, 1975;
Williamson y Cameron, 1976; Szlavecz, 1986; Speiser y Rowell-Rahier,
1991) o del contenido del tubo digestivo (Hunter, 1968b; Pallant, 1969;
Richardson, 1975; Chatfield, 1976; Hatziioannou, et al., 1994).
La observación directa de los animales en el campo tiene como

principal ventaja su inmediatez, ya que no es necesario el sacrificio de los
individuos ni la utilización de técnicas microscópicas. Sin embargo, no
aporta datos precisos sobre la composición cuantitativa de la dieta
(Norbury y Sanson, 1992). Otro inconveniente es que para poder
determinar si el gasterópodo está realmente alimentándose de la planta
sobre la que se encuentra, es necesario realizar una observación
relativamente prolongada en estrecha proximidad al animal, lo que
entraña un elevado riesgo de que éste se vea perturbado y modifique su
comportamiento. La observación directa ha sido utilizado para estudiar la
alimentación de caracoles como Cepaea nemoralis (Richardson, 1975;
Chang, 1991) y Cantareus aspersus (Iglesias y Castillejo, 1999), y de
babosas de tamaño grande como Arion subfuscus (Beyer y Saari, 1978) y
109
Ariolimax columbianus (Gould, 1851) (Richter, 1979), pero nunca con

especies de menor tamaño como D. reticulatum.
El estudio del material ya ingerido por las babosas se realiza mediante

el análisis microscópico de los pequeños fragmentos de plantas que se
encuentran en las heces o en el interior del tubo digestivo de los
animales. Este método ha sido utilizada por Grime, Blythe y Thornton
(1970), Mason (1970), Wolda et al. (1971), Chatfield (1975), Richardson
(1975), Williamson y Cameron (1976), Szlavecz (1986), Speiser y
Rowell-Rahier (1991), Hatziioannou et al. (1994), para estudiar la dieta
de caracoles como Cepaea nemoralis, Oxychilus cellarius (Müller,
1774), Oxychilus alliarius (Miller, 1822), Discus rotundatus (Müller
1774), Arianta arbustorum (Linneo, 1758), Monadenia hillebrandi
(Smith, 1957), Monacha cantiana (Montagu, 1803), Monacha cartusiana
(Müller, 1774), Braybaena fructicum (Müller, 1774), Helix lucorum
(Linneo, 1758), Xeropicta arenosa (Ziegler, 1827) y Cepaea
vindobonensis (Férussac, 1821). Hunter (1968b), Pallant (1969, 1972), y
Jennings y Barkham (1975) la han utilizado para estudiar la dieta de
babosas como Deroceras reticulatum, Tandonia budapestensis (Hazay,
1881), Arion hortensis Férussac, 1819, y Arion ater.
El estudio de las heces es un método más rápido que el análisis del

contenido estomacal, ya que no requiere el sacrificio y disección de los
animales. Sin embargo, los materiales presentes en las heces han
atravesado todo el tubo digestivo del animal y se encuentran más
degradados, por lo que resultan más difíciles de identificar que los
extraídos del estómago (Cook y Radford, 1988; Hatziioannou et al.,
1994). El estudio de heces es un método adecuado para determinar la
110
Alimentación
presencia o ausencia de determinados elementos en la dieta de los

animales, pero la proporción de materiales no identificados en las heces
suele ser tan elevada, que no resulta un método útil para realizar una
caracterización cuantitativa de la alimentación (Williamson y Cameron,
1976; Szlavecz, 1986; Speiser y Rowell-Rahier 1991). Vadas (1977)
indica que los materiales más abundantes y más fácilmente identificables
en las heces de los animales son los menos utilizados metabólicamente y
que, posiblemente, son también los ingeridos en menor cantidad, por lo
que el análisis de heces conduce a una sobrevaloración de los alimentos
poco consumidos; por el contrario, los alimentos más consumidos son
infravalorados debido a que son digeridos en mayor medida y resultan
más escasos y difíciles de identificar en las heces.
El análisis del contenido del tubo digestivo de los animales es un

método más laborioso, pero proporciona una imagen más real de la dieta
de los animales (Norbury y Sanson, 1992). Pallant (1969, 1972) estudió
la alimentación de D. reticulatum en poblaciones naturales (bosques y
praderas) mediante el análisis de contenidos estomacales. Para reducir al
máximo la degradación digestiva del alimento ingerido por las babosas
capturadas y facilitar su identificación, Pallant (1969, 1972) introdujo
directamente a los animales capturados en alcohol al 70%, y realizó su
disección para la extracción del contenido del tubo digestivo a lo largo de
las 2 horas siguientes a la captura. Triebskorn y Florschutz (1993)
realizaron un estudio sobre el tránsito del alimento a través del tubo
digestivo de D. reticulatum, mediante la utilización de un preparado
alimenticio (lechuga, maíz y leche en polvo) marcado radiactivamente y
la toma de radiografías de los animales a intervalos regulares; según sus
resultados, el alimento ingerido penetra inmediatamente en el buche,
111
estómago y parte anterior del intestino, lugares en los que permanece

durante un período mínimo de dos horas y media antes de comenzar a
avanzar por el intestino; el buche y el estómago se vacían completamente
en el curso de las trece horas siguientes a la ingestión.
Hatziioannou et al. (1994) estudiaron la dieta de 5 especies de

caracoles terrestres. Para determinar su composición cualitativa tomaron
una muestra del contenido del buche de cada babosa e identificaron las
especies vegetales a las que pertenecían los fragmentos de alimento
presentes en dicha muestra. A continuación, para determinar la
composición cuantitativa de la dieta, midieron el área superficial de los
fragmentos de cada especie identificada y expresaron la contribución
relativa de cada una a la alimentación de las babosas como el porcentaje
de área superficial representado por sus fragmentos, con respecto a la
superficie total ocupada por todos los fragmentos de todos los elementos
presentes en la muestra. Hatziioannou et al. (1994) realizaron la medida
del área de los fragmentos utilizando un portaobjetos reticulado.
En referencia al estudio de la alimentación de los animales en

condiciones naturales, Norbury y Sanson (1992) destacan la necesidad de
distinguir claramente entre los alimentos que constituyen el grueso de la
dieta y aquéllos por los que los animales muestran preferencia, es decir,
que son seleccionados activamente por los animales. Para realizar esa
distinción se utilizan los índices de selección, que miden la utilización de
los distintos alimentos en función de su abundancia en el ambiente
(Lechowicz, 1982). Los alimentos que son seleccionados de forma
positiva por un animal son aquellos cuya proporción en la dieta es mayor
de la esperada por su abundancia. Por el contrario, aquellos alimentos
112
Alimentación
cuya importancia en la dieta es menor de lo que cabría esperar por su

abundancia en el ambiente, se dice que son alimentos sobre los que el
animal realiza una selección negativa.
Lechowicz (1982) realizó una revisión de los siete índices de

selección más utilizados en la literatura y encontró que ninguno cumplía
todas las condiciones ideales que debería presentar un índice de
selección: tomar valor cero si no existe selección, ser simétrico, tomar un
valor máximo de uno, ser lineal, ser poco sensible a errores de muestreo,
ser evaluable estadísticamente y ser estable. En el presente trabajo
utilizamos el índice de selección C de Pearre (1982), que es sencillo de
calcular y proporciona la significación del grado de selección para
cualquier tamaño de muestra. Según Lechowicz (1982), el índice C no es
lineal y es poco estable, pero es el que mejor se ajusta a las demás
condiciones.
4.2.2. La parcela de estudio
El estudio de la alimentación de D. reticulatum se realizó en una parcela

situada a quinientos metros, en dirección sureste, de aquélla en la que se
llevó a cabo el estudio de la dinámica de población. En este caso, la
parcela de estudio era una pequeña huerta, de 180 m2 de superficie
(Fotografía 4.1). Estaba delimitada por una nave de almacenamiento de
maquinaria agrícola en su lado norte, mientras que en los otros tres lados
lindaba con grandes parcelas cultivadas, que durante el período de
estudio estuvieron dedicadas a la producción de patatas y maíz.
113
Durante el período de estudio se cultivaron en la parcela las siguientes

especies: Phaseolus vulgaris L. (judía), Beta vulgaris L. (acelga),
Lactuca sativa capitata L. (lechuga), Brassica oleracea capitata L.
(repollo), y Brassica rapa campestris L. (grelo).
Además de las especies cultivadas, durante todo el período de estudio

estuvieron presentes en la parcela diversas especies de plantas silvestres,
principalmente gramíneas (Vulpa myuros L., Poa annua L., Agrostis
stolonifera L., Avena sativa, L.) y otras herbáceas como Stellaria media
L., Sonchus oleraceus L., Apium nodiflorum L., Mentha suaveolens
Ehrhart o Ranunculus repens L.
Fotografía 4.1. Parcela en la que se realizó el estudio de la alimentación de

D. reticulatum.
114
Alimentación
4.2.3. Los muestreos
El estudio de la dieta se efectuó mediante el análisis del contenido del

tubo digestivo de 20 animales capturados en muestreos realizados
mensualmente, entre diciembre de 1999 y noviembre de 2001. La captura
de estos animales se efectuó al azar, en el trascurso de un recorrido a lo
largo y ancho de toda la parcela. Únicamente se evitó la recogida de
animales demasiado pequeños, cuyo procesamiento resultaría muy
dificultoso. La captura de estos animales se realizó siempre durante las 3
ó 4 horas siguientes a la puesta de sol, que son las que constituyen la fase
más importante del ciclo diario de actividad de D. reticulatum desde el
punto de vista de la alimentación (Dobson y Bailey, 1982; Rollo, 1988ab;
South, 1992; Hommay, Lorvelec y Jacky, 1998). Para cada animal
capturado se anotó la especie de planta sobre la que se encontraba. A
continuación se introdujeron individualmente en recipientes de plástico
con un trozo de algodón humedecido, para su traslado al laboratorio.
Al día siguiente al de la captura de las babosas se determinó la

composición de la vegetación de la parcela. El porcentaje de cobertura de
las distintas especies vegetales presentes en ese momento se estimó
utilizando una cinta métrica extendida a lo largo del eje mayor de la
parcela, a intervalos de medio metro. Se anotaron los puntos o segmentos
de intersección de la cinta con las distintas especies de plantas, y con
esos datos se calcularon los porcentajes de cobertura para cada especie.
Las gramíneas fueron consideradas en conjunto.
115
Fotografía 4.2. Determinación de la cobertura vegetal de la parcela.
4.2.4. Tratamiento de los individuos
Con el objeto de reducir en lo posible la degradación digestiva de los

contenidos estomacales de las babosas, que dificultaría su posterior
identificación, los animales capturados para el estudio de la dieta se
trasladaron al laboratorio y fueron procesados durante las 2 horas
siguientes (Pallant, 1969, 1972).
Las babosas se pesaron en una báscula Sartorius® BP211D hasta la

centésima de miligramo, antes de ser sacrificadas mediante una breve
inmersión en agua caliente (50ºC). A continuación se diseccionaron y se
les extrajo el buche, que se depositó sobre un portaobjetos. Bajo una lupa
116
Alimentación
binocular se procedió a abrir el buche en sentido longitudinal y a recoger

todo su contenido, utilizando para ello un pincel fino. El contenido
estomacal de cada babosa se pesó hasta la centésima de miligramo e
inmediatamente se introdujo en un pequeño tubo de plástico al que
habían sido añadidos 2 mililitros de ácido clorhídrico 1N, cuya finalidad
era la de eliminar de la muestra mucosidades y restos epiteliales del
buche (Hatziioannou et al., 1994). Los contenidos estomacales se
analizaron siempre a lo largo de los dos días siguientes al de la captura de
los animales.
4.2.5. Determinación cualitativa de la dieta
El estudio cualitativo de la dieta se basó en la identificación de los

fragmentos de alimento encontrados en el tubo digestivo de las babosas.
La identificación de pequeños fragmentos de plantas es posible gracias a
formaciones epiteliales como los estomas y tricomas (Fotografía 4.3),
cuyo aspecto y distribución es característico de cada especie. Los
estomas son poros microscópicos en la epidermis vegetal, que se
encuentran rodeados por dos células, llamadas oclusivas o guardianas
(Jensen y Salisbury, 1988); la denominación de estoma se aplica al
conjunto formado por el poro y las células oclusivas que lo rodean. Los
estomas están implicados en el control del contenido hídrico y del
intercambio gaseoso de las plantas. Se encuentran en toda la parte aérea
de la planta, aunque suelen ser más numerosos en las hojas. En las
plantas herbáceas se encuentran tanto en el haz como en el envés. Bajo la
denominación de tricoma se incluye una gran variedad de apéndices
epidérmicos de las plantas, unicelulares o pluricelulares, glandulares o
117
aglandulares, que pueden presentarse como pelos, papilas o escamas.

Tienen funciones diversas, como retener la humedad, reflejar los rayos
solares, evitar un excesivo calentamiento de la hoja, etc., y en algunas
ocasiones actúan como excretores de sales o también pueden tener una
función defensiva contra animales fitófagos (Izco y Barreno, 1997).
En el Apéndice II se describen las características epiteliales de las

especies vegetales halladas en el tubo digestivo de las babosas a lo largo
de este trabajo.
Fotografía 4.3. Izquierda, estomas arriñonados de Ranunculus repens (escala = 100 µ).
Derecha, tricoma de Cerastium glomeratum (escala = 200 µ ).
Con anterioridad al comienzo de los muestreos se preparó una

colección de imágenes de los fragmentos encontrados en los estómagos
de babosas que habían sido mantenidas en el laboratorio, alimentadas con
dietas vegetales monoespecíficas. Para ello se utilizaron ejemplares de
D. reticulatum capturadas en los alrededores de la zona de estudio. Estas
babosas se mantuvieron en el interior de una cámara climatizada, con un
fotoperíodo de 12 horas, 18ºC y 90% de humedad relativa, alojadas en el
118
Alimentación
interior de cajas de plástico transparente de 20 × 20 × 10 cm, con el

fondo cubierto con papel de filtro húmedo y las paredes perforadas para
permitir la renovación de aire. En cada caja se mantuvieron cuatro
individuos. Después de un período de 72 horas sin alimento se les
suministró una dieta consistente en una única especie de planta recogida
en la parcela de estudio. Al cabo de seis horas, las babosas fueron
procesadas del modo descrito en el epígrafe anterior, y los fragmentos
encontrados en sus estómagos fueron fotografiados al microscopio. Las
imágenes se tomaron utilizando una cámara de video JVC® TK-C1381
adaptada a un microscopio Olimpus® BX50 y conectada a un sistema
digital de captura de imágenes Pinacle Systems®, modelo Miro Video
DC30plus, versión V1.20.
En definitiva, para cada especie vegetal de la parcela de estudio

disponíamos de una amplia colección de imágenes de referencia que
mostraban el aspecto de los fragmentos de cada una tras ser ingeridos por
D. reticulatum. Los fragmentos hallados en el tubo digestivo de las
babosas capturadas en la parcela durante el período de muestreo fueron
estudiados utilizando el mismo equipo, y para su identificación se
compararon con la colección de imágenes de referencia.
4.2.6. Determinación cuantitativa de la dieta
Para determinar la composición cuantitativa de la dieta de D. reticulatum

seguimos la metodología utilizada por Hatziioannou et al. (1994). Se
tomó una muestra del contenido estomacal de cada babosa y se midió el
área superficial de cada fragmento de dicha muestra con la ayuda de un
119
programa informático de análisis de imágenes (SPSS® Sigma Scan Pro

Image Analysis, versión 5.0.0.). Las áreas superficiales de todos los
fragmentos del mismo tipo se sumaron, y se calculó el porcentaje que
representaban con respecto a la suma de las áreas superficiales de todos
los fragmentos contenidos en la muestra. En definitiva, se estimó la
contribución de cada tipo de alimento a la dieta de las babosas a partir de
la proporción que representaba cada uno en los contenidos estomacales.
Como muestra se utilizaron 0,24 ml tomados del contenido estomacal

de cada babosa, previamente diluido en 2 ml de ácido clorhídrico y
después de homogenizarlo con la ayuda de un agitador de presión SBS®
AT-1. Todos los fragmentos de alimento contenidos en dicha muestra se
fotografiaron, se identificaron y se midieron.
El volumen de muestra utilizado para cada tubo digestivo se

determinó previamente a partir del estudio de los contenidos estomacales
de babosas mantenidas en el laboratorio con dietas conocidas. Se
utilizaron para ello cuatro babosas alojadas individualmente en cajas de
plástico. Después de un período de ayuno de 72 horas se le suministraron
pequeños trozos de 3 especies distintas de plantas, y al cabo de 6 horas se
sacrificaron y se les extrajo el contenido estomacal, de la forma descrita
anteriormente. Sus contenidos estomacales, diluidos en 2 ml de HCl, se
estudiaron mediante el análisis de 6 muestras sucesivas de 0,08 ml cada
una. De esta forma se determinó que con una muestra de 0,16 ml (8% del
volumen total) se obtenía una representación de la composición del
contenido estomacal, equivalente a la obtenida con la muestra de 0,48 ml
(24% del volumen total) (Figura 4.1). Para minimizar el grado de error se
120
Alimentación
decidió utilizar siempre una muestra de 0,24 ml (12% del volumen total)
para la caracterización del contenido de cada tubo digestivo.
50
80
40
60
% en la dieta
% en la dieta
30
20 40
10 20
0 0
0.08 0.16 0.24 0.32 0.40 0.48 0.08 0.16 0.24 0.32 0.40 0.48
volumen de la muestra (ml) volumen de la muestra (ml)
Beta Lactuca Trifolium Lactuca Sonchus
75 100
60
75
45
% en la dieta
% en la dieta
50
30
15 25
0 0
0.08 0.16 0.24 0.32 0.40 0.48 0.08 0.16 0.24 0.32 0.40 0.48
volumen de la muestra (ml) volumen de la muestra (ml)
Lactuca Stachis Gramínea
Mentha Lactuca Ranunculus
Figura 4.1. Valores obtenidos para la composición del contenido estomacal de 4

babosas alimentadas en el laboratorio con dietas conocidas, en función del volumen de
muestra utilizado en el análisis.
121
4.2.7. Índices de diversidad y de selección
La diversidad de la dieta de las babosas y de la vegetación de la parcela

de estudio se calculó mediante el índice de Shanon-Weaver,
H’ = -∑ (pi) (log2pi), dónde pi es la frecuencia correspondiente a cada
componente de la dieta o de la vegetación (Margalef, 1982).
Como índice de selección se utilizó el índice C de Pearre (1982), que
refleja el resultado de la interacción predador-presa teniendo en cuenta la
abundancia en el ambiente de cada tipo de presa. Este índice tiene un
valor que oscila entre +1 y –1, donde C = 0 indica ausencia de selección.
Muestra, por tanto, si una planta es consumida en una proporción
superior (valores positivos) o inferior (valores negativos) a la esperada
por su disponibilidad en el ambiente. Este índice, basado en la prueba χ2,
permite establecer la significación del grado de selección para cualquier
tamaño de muestra. El valor de C viene dado por la expresión:
C=±[(|AdBm -BdAm|-n/2)2/ABDM]1/2
donde:
Ad= cantidad de la especie A en la dieta del animal
Am= cantidad de la especie A en el medio (disponibilidad)
Bd= cantidad del resto de especies en la dieta animal
Bm= cantidad del resto de especies en el medio
A = Ad + Am
B = Bd + Bm
D = Ad + Bd
M = Am+ Bm
n = Ad + Bd + Am+ Bm
122
Alimentación
4.3. Resultados
4.3.1. Composición de la dieta
De las 480 babosas capturadas y procesadas para el estudio de la dieta,

11 tenían el tubo digestivo completamente vacío. Todos los resultados
que se exponen a continuación se basan en los datos obtenidos de las 469
babosas restantes.
La Figura 4.2 representa las distribuciones de frecuencias del tamaño

(masa corporal) de estas babosas y de la masa de sus contenidos
estomacales. Las babosas incluidas en la muestra representaban un
amplio rango de tamaños, comprendidos entre 60,0 y 1300 mg. El 84.5%
de los individuos estudiados presentaban una masa corporal de entre 100
y 600 mg. La masa corporal media de las 469 babosas fue de 369,5 ± 8,8
mg. La masa de los contenidos extraídos de los tubos digestivos de estas
babosas presentó un valor medio de 23,4 ± 0,9 mg. El 86% de ellos
presentaban una masa inferior a 40 mg. Existió una correlación
significativa entre el tamaño del individuo y el de su contenido estomacal
(coeficiente de correlación τ de Kendall = 0,535; P<0,001; n=469)
(Figura 4.3A).
Para estudiar con mayor detalle la relación existente entre la cantidad

de alimento ingerido y el tamaño corporal de las babosas, se calculó un
índice de consumo, IC, dividiendo la masa (mg) del contenido estomacal
de cada individuo por su masa corporal (g). El valor medio de este índice
de consumo fue de 63,0 ± 1,4 mg g-1. El valor más alto obtenido fue de
234,3 mg g-1, correspondiente a un ejemplar de 0,548 g de masa corporal.
123
La Figura 4.3B representa la relación existente entre el índice de

consumo y el tamaño corporal. Ambas variables no mostraron una
correlación significativa.
0.25 A
0.20
frecuencia
0.15
0.10
0.05
0.00
9
199
299
399
499
599
699
799
899
999
<10
>99
100-
200-
300-
400-
500-
600-
700-
800-
900-
masa (mg)
0.40
B
0.30
frecuencia
0.20
0.10
0.00
.9
<10
9
9
9
9
9
9
9
9
9
-19.
-29.
-39.
-49.
-59.
-69.
-79.
-89.
-99.
>99
10.0
20.0
30.0
40.0
50.0
60.0
70.0
80.0
90.0
masa (mg)
Figura 4.2. Distribuciones de frecuencias de (A) la masa corporal de las babosas

utilizadas en el estudio de la dieta y (B) la masa de los contenidos estomacales
analizados.
124
Alimentación
50
A
masa contenido estomacal (mg)
40
30
20
10
0
0 200 400 600
masa corporal (mg)
100
B
90
80
IC (mg g-1 )
70
60
50
40
30
0.00 0.20 0.40 0.60
masa corporal (mg)
Figura 4.3. Diagramas de dispersión de la masa corporal de D. reticulatum frente a (A)

la masa de su contenido estomacal y (B) su índice de consumo IC (IC= mg de alimento
ingerido/g de masa corporal). Los puntos representan valores medios mensuales.
125
En la Tabla 4.1 se relacionan todos los elementos encontrados en los

469 estómagos analizados, junto con sus frecuencias de aparición y sus
contribuciones relativas a la dieta de las babosas. En total se encontraron
24 elementos diferentes en los estómagos de las babosas. De ellos, 21
eran elementos de origen vegetal y 3 de origen animal. Entre los de
origen vegetal, 20 se identificaron al nivel de especie (considerando a las
gramíneas en conjunto). En la tercera parte de los estómagos aparecieron
fragmentos de origen vegetal que estaban muy degradados y no pudieron
ser identificados; éstos se agruparon bajo la denominación de “material
no identificado” y corresponden, probablemente, a tejidos de distintas
especies.
Entre los elementos de origen animal fueron identificados fragmentos

correspondientes a distintos tipos de artrópodos (insectos, ácaros, arañas),
babosas y lombrices. Aunque para éstos no disponíamos de imágenes de
referencia con las que realizar una comparación, su identificación resultó
sencilla. Con respecto a los artrópodos, en muchas ocasiones aparecieron
animales completos (ácaros, colémbolos), y en otras se trataba de
fragmentos de apéndices (alas, antenas, patas), fácilmente reconocibles
(Lámina II-4D). Aparecieron también fragmentos de oligoquetos,
identificables gracias a su segmentación y sedas (Lámina II-4E), y
fragmentos de babosas, que pudieron ser identificados por la presencia de
estructuras características como la mandíbula (Lámina II-4F) o los
tentáculos oculares. Elementos de origen animal aparecieron en más de la
quinta parte de los estómagos estudiados (un 21,7%). Sin embargo, su
contribución relativa a la dieta de las babosas fue muy baja (2,9%).
126
Alimentación
Elemento Presencias Contribución a la dieta

Origen vegetal
Gramíneas 189 (40,3%) 16,52%
Stellaria media 112 (23,9%) 10,38%
Lactuca sativa (lechuga) 58 (12,4%) 8,27%
Sonchus oleraceus 51 (10,9%) 6,59%
Ranunculus repens 51 (10,9%) 5,41%
Brassica oleracea (repollo) 46 (9,8%) 6,58%
Prunus persica 44 (9,4%) 2,89%
Apium nodiflorum 40 (8,5%) 4,32%
Plantago major 33 (7,0%) 2,84%
Cerastium glomeratum 32 (6,8%) 3,54%
Phaseolus vulgaris (judía) 31 (6,6%) 3,13%
Oxalis corniculata 29 (6,2%) 1,96%
Brassica rapa (grelo) 23 (4,9%) 4,05%
Amaranthus blitum 23 (4,9%) 2,02%
Mentha suaveolens 17 (3,6%) 1,88%
Trifolium repens 15 (3,2%) 2,06%
Stachys arvensis 14 (3,0%) 1,18%
Polygonum persicaria 8 (1,7%) 0,76%
Pentaglottis sempervirens 5 (1,1%) 0,53%
Beta vulgaris (acelga) 5 (1,1%) 0,47%
Material no identificado 156 (33,3%) 11,72%
Total elementos vegetales 469 (100%) 97,10%
Origen animal
Artrópodos 86 (18,3%) 1,48%
Oligoquetos 14 (3,0%) 1,02%
Babosas 5 (1,1%) 0,40%
Total elementos animales 102 (21,7%) 2,90%
Tabla 4.1. Relación de los elementos hallados en los estómagos de D. reticulatum

analizados. Los valores de la segunda columna indican el número y porcentaje de
estómagos en los que apareció el elemento correspondiente. Los valores de la tercera
columna indican la contribución relativa de cada elemento a la dieta de las babosas.
127
Con respecto a los elementos de origen vegetal, su frecuencia de

aparición en los estómagos y su contribución relativa a la alimentación de
las babosas mostraron una correlación significativa (coeficiente de
correlación τ de Kendall = 0,849; P<0,001; n=21) (Figura 4.4), es decir,
las plantas que realizaron una mayor contribución a la alimentación
fueron consumidas por un mayor número de animales y las que tuvieron
poca importancia en la alimentación de las babosas fueron consumidas
por pocos individuos.
Todos aquellos fragmentos vegetales que pudieron ser identificados al

nivel de especie mostraban un elevado grado de conservación de sus
formaciones epidérmicas, lo que indica que representan tejidos que
fueron ingeridos en estado fresco (verde). Por el contrario, los
fragmentos de origen vegetal que no pudieron ser identificados
presentaban células epidérmicas y formaciones epiteliales muy
degradadas, y se asume que representan tejidos que se encontraban ya en
estado de senescencia o descomposición cuando fueron ingeridos por las
babosas. Según esto, la dieta de las babosas estuvo constituida de forma
muy mayoritaria (85,38%) por plantas verdes, mientras que los tejidos
senescentes o en descomposición representaron el 11,72% de los
materiales ingeridos.
Con la excepción de una especie (Portulaca oleracea), todas las

especies de plantas existentes en la parcela aparecieron al menos una vez
en los estómagos analizados. Las gramíneas, con una contribución del
16,52%, y Stellaria media con un 10,38%, fueron las especies más
importantes en la alimentación de D. reticulatum. La contribución de las
5 especies de cultivo que existieron en la parcela, a la alimentación de las
128
Alimentación
babosas, fue del 22,5%. Las más importantes en la dieta de las babosas
fueron Lactuca sativa (lechuga) con un 8,27%, y Brasicca oleracea
(repollo) con un 6,58%.
El número de elementos vegetales diferentes que aparecieron en

estómagos individuales varió entre 1 y 6. No obstante, en la mayor parte
de ellos (69,6%) había sólo 1 ó 2 elementos vegetales diferentes (Figura
4.5). Existió una correlación significativa entre el tamaño de la babosa y
el número de elementos vegetales diferentes presentes en su estómago
(τ de Kendall = 0,188; P<0,001; n=469) (Figura 4.6).
18
contribución a la dieta (%)
12
0
0 15 30 45
presencias (%)
Figura 4.4. Diagrama de dispersión de la frecuencia de presencias de cada elemento

hallado en los estómagos de D. reticulatum frente a su contribución relativa a la dieta.
Cada punto representa un elemento diferente. El punto negro representa los elementos
de origen animal
129
0.40
0.30
frecuencia
0.20
0.10
0.00
1 2 3 4 5 6
nº de elementos vegetales diferentes
Figura 4.5. Distribución de frecuencias del número de elementos vegetales diferentes

por estómago de D. reticulatum estudiado.
3.5
nº de elementos vegetales diferentes
3.0
2.5
2.0
1.5
1.0
0.5
0.0
0 200 400 600
masa corporal (mg)
Figura 4.6. Diagrama de dispersión de la masa corporal de D. reticulatum frente al

número de elementos vegetales diferentes en el estómago. Los puntos representan
valores medios mensuales.
130
Alimentación
De las 469 babosas utilizadas para el estudio de la dieta, 424 fueron

capturadas sobre plantas. De éstas, 289 individuos (el 68,2%)
presentaban en su estómago fragmentos de la misma planta sobre la que
habían sido capturados, y en 185 individuos (el 43,6%) ese elemento era
el único o el más importante de los presentes en su tubo digestivo. La
distribución de los individuos en función de la planta sobre la que fueron
capturados y en función de la presencia o ausencia de la misma planta en
su contenido estomacal se muestra en la Figura 4.7. Existió una
correlación significativa entre el número de animales capturados sobre
cada especie de planta y el número de estómagos en los que aparecieron
fragmentos de cada una (τ de Kendall = 0,513; P<0,01; n=20), y también
entre la frecuencia de animales capturados sobre cada especie de planta y
la contribución relativa de las mismas a la dieta de los animales (τ de
Kendall = 0,631; P<0,01; n=20) (Figura 4.8). No obstante, existieron
grandes diferencias entre las especies en cuanto a la presencia, en el
estómago de las babosas, de la planta sobre la que habían sido capturados
los animales. Por ejemplo, ninguna de las 7 babosas capturadas sobre
Polygonum persicaria tenía esta planta en su estómago, la cual apareció,
sin embargo, en los estómagos de otros 8 individuos. Sonchus oleraceus
apareció en un total de 51 estómagos, pero sólo 24 babosas fueron
capturadas sobre esa planta, y de ellas sólo 12 (el 50%) la habían
ingerido. El número total de estómagos en los que aparecieron
fragmentos de gramíneas fue de 189, pero el número de babosas
capturadas sobre gramíneas fue de 126, de las cuales 80 (el 63,5%) las
habían consumido. Brassica rapa (grelo) se encontró en 23 estómagos,
pero sólo 13 ejemplares habían sido capturados sobre la planta, y los 13
la habían consumido.
131
140
120
100
nº de individuos
80
60
40
20
m
litu m
ia
m
acea
r
ria
pens
rapa
rens
n s is
aris
ens
is
majo
o le n
aceu
e r s ic
sativ
lgar
med
eratu
floru
r s ic a
p
v u lg
arve
ervi
oler
m re
e
s ic a
us b
uave
o le r
s vu
lu s r
us p
ta g o
uca
la r ia
nodi
glom
m pe
emp
Beta
Bras
hys
s ic a
o liu
anth
e o lu
Lact
Prun
th a s
uncu
chus
Plan
Stel
m
gonu
Stac
ttis s
s tiu m
Bras
Trif
r
Apiu
Phas
Ama
Men
Son
Ran
a g lo
Poly
Cera
Pent
presente en el estómago ausente del estómago
Figura 4.7. Distribución de los individuos utilizados para el estudio de la alimentación
en función de la planta sobre la que fueron capturados y de la presencia o ausencia de la
misma planta en su tubo digestivo.
Para las 10 especies vegetales en las que el número de babosas

capturadas fue superior a 10, la relación entre el número de animales
capturados sobre cada planta y la presencia de la misma en el estómago
de la babosa se estudió mediante tablas de contingencia. La prueba χ2
reveló que las diferencias entre especies de plantas fueron significativas
(χ2 = 20,038, g.l.=9, P<0,05). El mismo análisis se realizó para estudiar
la relación entre la especie de planta sobre la que fueron capturadas las
babosas y el componente más importante en su contenido estomacal,
resultando también diferencias significativas (χ2 = 40,852, g.l.=9,
P<0,01). Por ejemplo, Sonchus oleraceus fue el componente más
importante del contenido estomacal en 11 (45,8%) de las 24 babosas
132
Alimentación
capturadas sobre esa especie. Las gramíneas lo fueron en sólo 39 (el

31%) de 126 casos. Brassica rapa (grelo) lo fue en los 13 ejemplares
(100%) que habían sido capturados sobre la planta (Figura 4.9).
200
A
nº de estómagos en los que apareció cada
175
150
especie de planta
125
100
75
50
25
0
0 20 40 60 80 100 120 140
nº de animales capturados sobre cada especie de planta
18
16
B
contribución a la dieta (%)
14
12
10
0
0 5 10 15 20 25 30 35
animales capturados sobre cada especie de planta (%)
Figura 4.8. Relación entre la cantidad de animales capturados sobre cada especie de
planta y (A) el número de estómagos analizados en los que apareció cada especie, y (B)
la contribución relativa de cada especie a la dieta de las babosas.
133
140
120
100
nº de individuos
80
60
40
20
ris
s
s
acea
edia
jor
iva
apa
aceu
en
n
repe
lga
a
t
s rep
ica r
ca sa
go m
m
oler
oler
s vu
laria
ium
s
culu
u
sica
Bras
ta
eolu
chus
Lact
Plan
ol
Stel
un
Bras
Trif
Phas
Son
Ran
no era el componente más importante en el estómago
era el componente más importante en el estómago
Figura 4.9. Distribución de los individuos utilizados para el estudio de la alimentación

en función de que la planta sobre la que fueron capturados fuera o no el componente
más importante de su contenido estomacal. Se muestran sólo las especies sobre las que
se capturó un numero de babosas superior a 10.
4.3.2. Selección del alimento
La abundancia media en la parcela (% de cobertura) de las especies

vegetales encontradas en los estómagos de D. reticulatum se muestra en
la Tabla 4.2. Existió una correlación significativa entre la abundancia
media de cada especie vegetal y su contribución relativa a la
alimentación de las babosas (τ de Kendall = 0,345; P<0,05; n=19), lo que
sugiere que D. reticulatum consumió las diferentes especies que tenía a
134
Alimentación
su alcance en proporción a la disponibilidad de cada una (Figura 4.10).

Sin embargo, la diversidad de la vegetación de la parcela y la diversidad
de la dieta de las babosas no mantuvieron una correlación significativa a
lo largo del período de estudio (τ de Kendall = 0,08, N.S, n=24) (Figura
4.11), lo que indica que la alimentación de las babosas no se realizó
completamente al azar, sino que debió existir un cierto grado de
selección del alimento.
Especie % de cobertura
Gramíneas 18,5±1,50
Phaseolus vulgaris (judía) 7,9±2,26
Stellaria media 6,4±1,53
Ranunculus repens 4,5±0,46
Brassica oleracea (repollo) 3,3±1,05
Lactuca sativa (lechuga) 2,6±0,55
Sonchus oleraceus 2,6±0,43
Beta vulgaris (acelga) 2,1±0,42
Stachys arvensis 2,0±0,60
Mentha suaveolens 2,0±0,29
Apium nodiflorum 2,0±0,37
Amaranthus blitum 1,9±0,60
Trifolium repens 1,8±0,35
Polygonum persicaria 1,6±0,34
Oxalis corniculata 1,4±0,32
Cerastium glomeratum 1,3±0,41
Plantago major 1,2±0,20
Penttaglotis sempervirens 1,1±0,15
Brassica rapa (grelo) 0,4±0,23
Tabla 4.2. Disponibilidad (% de cobertura en la parcela) media, para todo el período de

estudio, de las especies vegetales halladas en los estómagos de D. reticulatum
analizados (media ± error estándar).
135
20
15
% en la dieta
10
0
0 5 10 15 20
% de cobertura
Figura 4.10. Diagrama de dispersión de la disponibilidad (% de cobertura) media de

cada especie vegetal frente a su importancia relativa en la dieta de las babosas. Cada
punto representa una especie.
4
diversidad de la alimentación (H')
3.5
2.5
2
2.0 2.5 3.0 3.5 4.0
diversidad de la vegetación (H')
Figura 4.11. Diagrama de dispersión de la diversidad (H’) de la vegetación de la

parcela de estudio frente a la diversidad de la alimentación de D. reticulatum. Cada
punto representa un muestreo.
136
Alimentación
El índice de selección C se calculó mensualmente para cada especie

vegetal encontrada en los estómagos de D. reticulatum, teniendo en
cuenta su abundancia (% de cobertura) y contribución relativa a la dieta
de las babosas en ese momento.
Once especies (Beta vulgaris (acelga), Stachys arvensis, Mentha

suaveolens, Apium nodiflorum, Amaranthus blitum, Trifolium repens,
Polygonum persicaria, Oxalis corniculata, Cerastium glomerata,
Plantago major y Penttaglotis sempervirens) no mostraron nunca valores
estadísticamente significativos del índice de selección, lo que indica que
D. reticulatum las consumió en todo momento en proporción a su
disponibilidad en la parcela.
La Tabla 4.3 muestra los valores del índice C para las 8 especies que
presentaron en alguna ocasión valores estadísticamente significativos: 4
de ellas fueron especies silvestres (gramíneas, Ranunculus repens,
Stellaria media y Sonchus oleraceus), y 4 fueron especies cultivadas
(grelo, lechuga, repollo y judía). La Figura 4.12 representa la abundancia
de estas especies a lo largo del período de estudio.
137
Phaseolus vulgaris
Ranunculus repens
Sonchus oleraceus
Brassica oleracea
Stellaria media
Lactuca sativa
Brassica rapa
Gramíneas
(lechuga)
(repollo)
(grelo)
(judía)
dic-99 -0,33** -0,16* 0,18*
ene-00 -0,31** 0,05 0,09
feb-00 -0,20** -0,25** 0,08 0,36**
mar-00 0,03 -0,09 0,02 -0,22** 0,06 0,10
abr-00 0,25** -0,18* 0,04 -0, 50** 0,18* 0,17* 0,11
may-00 0,04 -0,30** 0,08 -0,49** -0,01 0,30** 0,12
jun-00 -0,11 -0,09 -0,08 -0,03 0,23**
jul-00 0,32** -0,10 0,09
ago-00 0,05 0,31** 0,09
sep-00 0,48** -0,24** -0,08 -0,01 0,11
oct-00 0,40** 0,03 0,04 -0,13 -0,04 -0,16*
nov-00 0,04 0,39** -0,33** -0,03 -0,10
dic-00 -0,06 -0,06
ene-01 0,31** 0,22** -0, 21** -0,01 -0,03
feb-01 0,10 0,21** -0,02 -0,33** -0,18* 0,06 0,03
mar-01 0,01 -0,01 0,04 0,07 0,01
abr-01 -0,29** -0,06 0,09 0,02
may-01 0,05 -0,57** -0,11 -0,01
jun-01 0,01 -0,12 0,02
jul-01 0,08 -0,10 -0,03
ago-01 0,16* -0,15 0,12
sep-01 0,19* -0,07 -0,06
oct-01 0,09 -0,23** -0,03 0,05
nov-01 0,02 -0,04 -0,06 -0,18* 0,09
Tabla 4.3. Valor mensual del índice de selección C para diferentes especies vegetales
que formaron parte de la alimentación de D. reticulatum. La tabla muestra sólo aquellas
especies que presentaron valores significativos del índice C en algún momento; * =
P≤0,05; ** = P≤0,01. Las especies Beta vulgaris (acelga), Stachys arvensis, Mentha
suaveolens, Apium nodiflorum, Amaranthus blitum, Trifolium repens, Polygonum
persicaria, Oxalis corniculata, Cerastium glomerata, Plantago major y Penttaglotis
sempervirens no mostraron valores significativos del índice de selección C en ningún
momento.
138
Alimentación
60
A
50
% de cobertura
40
30
20
10
0
d e f m a m j j a s o n d e f m a m j j a s o n
2000 2001
Gramíneas Sonchus oleraceus Ranunculus repens Stellaria media
50
B
40
% de cobertura
30
20
10
0
2000 2001
Lactuca sativa Brassica rapa Brassica oleracea Phaseolus vulgaris
Figura 4.12. Abundancia (% de cobertura en la parcela) a lo largo del período de

estudio de las ocho especies vegetales que ofrecieron valores significativos del índice de
selección C en alguna ocasión; (A) especies silvestres, (B) especies de cultivo.
139
Las gramíneas fueron el elemento más importante en la alimentación

de D. reticulatum, con una contribución del 16,5%, y fueron también las
plantas con una mayor disponibilidad media (18,5%). Estuvieron
presentes en la parcela a lo largo de todo el período de estudio y
aparecieron en estómagos de babosas capturadas en todas las ocasiones
de muestreo, excepto en dos (Figura 4.13). La correlación entre su
abundancia y su contribución a la dieta de las babosas no resultó
significativa (τ de Kendall = -0,127, P>0,05, n=24). Todos los valores
del índice de selección calculados para las gramíneas resultaron
negativos, y fueron significativos en 9 ocasiones, lo que indica un
consumo menor de lo que cabría esperar por su disponibilidad.
50
40
30
%
20
10
0
2000 2001
% en la dieta % de cobertura
Figura 4.13. Gramíneas: abundancia (% de cobertura en la parcela) y contribución a la

dieta de D. reticulatum a lo largo del período de estudio.
Sonchus oleraceus mostró siempre índices de selección de signo

positivo, con valores significativos en tres ocasiones. Esta especie, con
una contribución a la dieta del 6,59%, fue la cuarta más importante en la
alimentación de D. reticulatum, y la séptima en el rango de abundancia
140
Alimentación
en la parcela, con una disponibilidad media del 2,6%. No existió una

correlación significativa entre su abundancia y su contribución a la
alimentación de las babosas (τ de Kendall = 0,299, P>0,05, n=24)
(Figura 4.14). Fue la única especie silvestre de la parcela para la que se
obtuvieron índices de selección positivos en todas las ocasiones en las
que fue posible calcularlo.
40
30
20
%
10
0
2000 2001
Figura 4.14. Sonchus oleraceus: abundancia (% de cobertura en la parcela) y

contribución a la dieta de D. reticulatum a lo largo del período de estudio.
Stellaria media y Ranunculus repens fueron la segunda y la sexta

plantas más importantes en la alimentación de D. reticulatum, con
contribuciones del 10,38% y del 5,41%, respectivamente. Su
disponibilidad media fue del 6,4% en el caso de S. media y del 4,5% en
el de R. repens, representando el tercer y el cuarto puesto en el rango de
abundancia de las plantas de la parcela. Para estas dos especies, el índice
de selección C mostró en varias ocasiones valores significativos,
positivos y negativos, lo que indica que existió selección a favor y en
contra de las mismas en diferentes momentos. Sin embargo, su
141
abundancia en la parcela y la contribución que realizaron a la

alimentación de las babosas a lo largo del período de estudio mostraron
un gran paralelismo (Figuras 4.15 y 4.16), y ambas estuvieron
correlacionadas de forma significativa (S. media: τ de Kendall = 0,497,
P<0,01, n=19; R. repens: τ de Kendall = 0,340, P<0,05, n=24).
30
20
%
10
0
2000 2001
% e n la die ta % de cobe rtura
Figura 4.15. Stellaria media: abundancia (% de cobertura en la parcela) y contribución

a la dieta de D. reticulatum a lo largo del período de estudio.
20
10
%
0
2000 2001
Figura 4.16. Ranunculus repens: abundancia (% de cobertura en la parcela) y

142
Alimentación
Lactuca sativa (lechuga) fue la tercera especie en importancia en la

alimentación de D. reticulatum, con una contribución del 8,27%. Al igual
que Sonchus oleraceus, la lechuga presentó una disponibilidad media del
2,6% y valores del índice de selección que fueron siempre positivos,
indicando que fue una planta seleccionada por D. reticulatum para
alimentarse. Su importancia en la dieta de las babosas a lo largo del
período de estudio no estuvo correlacionada con su abundancia (τ de
Kendall = 0,262, P>0,05, n=24). Los valores del índice C para la lechuga
resultaron significativos en ocasiones en las que su disponibilidad era
muy baja (abril de 2000, enero de 2001) y en ocasiones en las que era
una planta abundante (agosto y septiembre de 2001) (Figura 4.17), lo que
refuerza la existencia de selección a favor de esta planta por parte de las
babosas.
40
30
20
%
10
0
2000 2001
Figura 4.17. Lactuca sativa: abundancia (% de cobertura en la parcela) y contribución a

la dieta de D. reticulatum a lo largo del período de estudio.
143
Brassica rapa (grelo), cuya disponibilidad media fue de sólo un 0,4%,

estuvo presente en la parcela durante tres meses (Figura 4.18) y apareció
en el 4,9% de los estómagos estudiados; sin embargo, su contribución a
la dieta de las babosas, del 4,05%, fue muy superior a la de muchas otras
especies que presentaron una mayor disponibilidad (Tabla 4.2). El índice
de selección mostró valores significativos muy elevados en 2 de las 3
ocasiones en las que fue calculado, lo que indica que, cuando estuvo
presente en la parcela, esta planta fue seleccionada de forma muy intensa
por las babosas para alimentarse.
50
40
30
%
20
10
0
2000 2001
Figura 4.18. Brassica rapa: abundancia (% de cobertura en la parcela) y contribución a

la dieta de D. reticulatum a lo largo del período de estudio.
Con respecto a Phaseolus vulgaris (judía) (Figura 4.19), su

abundancia fue baja durante los 4 primeros meses en los que estuvo
presente en la parcela, y el índice de selección mostró valores no
significativos en esos momentos; sin embargo, su abundancia fue en
aumento y en todas las restantes ocasiones en las que pudo ser calculado
el índice de selección, éste ofreció valores negativos, que resultaron
144
Alimentación
significativos en tres casos. La judía fue la segunda planta más abundante

de la parcela de estudio, con una disponibilidad media del 7,9%; sin
embargo, su contribución a la alimentación de las babosas fue baja, de
sólo un 3,13%, lo que indica la existencia de selección en contra de esta
planta por parte de D. reticulatum. La correlación entre su abundancia en
la parcela y su contribución a la alimentación de las babosas no resultó
significativa (τ de Kendall = -0,229, P>0,05, n=16).
40
30
%
20
10
0
2000 2001
% e n la die ta % de cobe rtura
Figura 4.19. Phaseolus vulgaris: abundancia (% de cobertura en la parcela) y

Brassica oleracea (repollo) fue la quinta especie en orden de

importancia en la alimentación de las babosas, con una contribución del
6,58%; fragmentos de esta especie aparecieron en el 9,8% de los
estómagos analizados. Las plantas de repollo estuvieron presentes en la
parcela durante 12 meses y su disponibilidad media fue del 3,3%. La
correlación entre su abundancia en la parcela y su contribución a la
alimentación de las babosas no fue significativa (τ de Kendall = -0,031,
P>0,05, n=12), lo que indica que su consumo no guardó relación con su
disponibilidad (Figura 4.20). Con respecto a esta especie, el índice de
selección C mostró una evolución característica: durante los cuatro
145
primeros meses en los que la planta estuvo presente en la parcela, el

índice ofreció valores negativos, que resultaron significativos en dos
ocasiones; sin embargo, a partir de ese momento el índice mostró
siempre valores positivos, que resultaron significativos en 5 de las 6
ocasiones en las que pudo ser calculado. Los valores del índice de
selección indican, por tanto, que esta especie fue seleccionada de forma
negativa en los momentos en los que su disponibilidad fue más elevada,
pero fue seleccionada de forma positiva cuando su abundancia
disminuyó.
40
30
20
%
10
0
2000 2001
Figura 4.20. Brassica oleracea: abundancia (% de cobertura en la parcela) y

146
Alimentación
4.4. Discusión
4.4.1. Composición de la dieta
Los estudios realizados sobre la alimentación de numerosas especies de

caracoles y babosas terrestres han puesto de manifiesto que estos
animales se alimentan de una amplísima gama de especies vegetales
presentes en sus respectivos hábitats, de forma que habitualmente han
sido calificados de herbívoros generalistas o incluso de omnívoros
(Boycott, 1934; Grime y Blythe, 1969; Pallant, 1969, 1970, 1972;
Mason, 1970, 1974; Wolda et al., 1971; Richardson, 1975; Jennings y
Barkham, 1975; Williamson y Cameron, 1976; Chatfield, 1976; Dan,
1978; Chang, 1991; Speiser y Rowell-Rahier, 1991; Hatziioannou et al.
1994; Curry, 1994; Iglesias y Castillejo, 1999). Los resultados obtenidos
en este trabajo están en concordancia con esa calificación, en lo que
respecta a la babosa D. reticulatum. Todas las especies vegetales
presentes en la parcela de estudio, excepto una (Portulaca oleracea),
fueron consumidas en alguna ocasión. A nivel general, la contribución a
la dieta de las babosas por parte de las diferentes especies de plantas de la
parcela estuvo correlacionada, de forma significativa, con su abundancia
en la parcela. A nivel particular, el cálculo del incide de selección para
cada especie reveló que las babosas consumieron la mayoría de las
especies que tenían a su alcance en función de la disponibilidad de cada
una. Todo ello es indicativo de un carácter poco selectivo en la
alimentación.
Debido a su carácter generalista, el espectro de alimentos que puede

consumir D. reticulatum es muy amplio. En condiciones naturales, su
147
dieta depende de la composición de la vegetación de la zona en la que

viva (Pallant, 1969, 1972), por lo que pueden darse grandes diferencias
en la composición de la dieta, de unas zonas a o otras (Rathcke, 1985).
Getz (1959) estudió el grado de aceptación de D. reticulatum con
respecto a 45 especies de plantas de campos de cultivo abandonados, y
encontró que todas las especies fueron consumidas por las babosas, si
bien el 42% lo fueron en muy baja proporción, el 36% fueron
consumidas en grado medio y el 22% fueron muy consumidas. Pallant
(1969, 1972), en praderas y bosques de Inglaterra, determinó que
D. reticulatum se alimenta de forma habitual de hasta 20 especies
diferentes de plantas. Barker et al. (1983) ofrecieron a D. reticulatum 43
especies de plantas comunes en praderas de Nueva Zelanda, y
encontraron que sólo una fue rechazada por las babosas. Rathcke (1985)
ofreció 61 especies diferentes de plantas a D. reticulatum y encontró que
sólo seis de ellas fueron totalmente rechazadas. En el presente trabajo, de
las 21 especies vegetales (considerando a las gramíneas conjuntamente)
presentes en la parcela de estudio, 20 fueron consumidas por
D. reticulatum. El grueso de la alimentación de las babosas estuvo
constituido por las gramíneas, Stellaria media, Lactuca sativa, Sonchus
oleraceus, Brassica oleracea y Ranunculus repens (especies cuya
contribución a la dieta de las babosas fue superior a un 5%). En
definitiva, en la parcela estudiada, D. reticulatum se alimentó
principalmente del 28,6% de las especies disponibles. Speiser (2001)
realiza una revisión de 10 estudios de laboratorio en los que se determinó
el consumo de una gran variedad de plantas por parte de diferentes
especies de babosas y caracoles, y de 6 estudios de campo sobre la
alimentación de gasterópodos terrestres; señala que, como media, el 24%
de las plantas ofrecidas a los animales fueron consumidas de forma
148
Alimentación
significativa en los estudios de laboratorio, y el 19% de las especies

disponibles constituyeron el alimento principal de los animales en los
estudios de campo.
Con respecto al consumo de materiales de origen animal, en el

presente trabajo encontramos que es un fenómeno frecuente, ya que
aparecieron en más del 20% de los estómagos estudiados. Tanto en
D. reticulatum como en otras especies de babosas y caracoles terrestres,
son frecuentes las referencias a la ingestión de animales, especialmente
artrópodos (Pallant, 1969, 1972; Wolda et al. 1971, Chatfield, 1976;
Williamson y Cameron, 1976; Szlavecz, 1986; South, 1992; Speiser y
Rowell-Rahier, 1991), pero no se sabe si los animales estaban vivos o
muertos cuando fueron ingeridos por los moluscos, ni si su consumo es
accidental o intencionado. Fox y Landis (1973) observaron el consumo
de áfidos vivos por parte de D. leaeve, pero incluso en ese caso se
desconoce si la ingestión era intencionada. Muchos autores opinan que su
consumo se produce de forma accidental, mientras se están alimentando
de vegetales. En este sentido, Williamson y Cameron (1976) concluyen
que los artrópodos que aparecen en las heces del caracol C. nemoralis
son ingeridos de forma accidental basándose en que sus cuerpos no están
digeridos en absoluto, por lo que no habrían sido consumidos por su
valor nutricional.
A diferencia de lo que ocurre con el consumo de artrópodos, la

ingestión de otros materiales de origen animal, como los fragmentos de
lombrices y de moluscos encontrados en el tubo digestivo de
D. reticulatum, difícilmente puede ser interpretado como correspondiente
a una ingestión accidental, sino que más bien responde a un
149
comportamiento carroñero. Este tipo de comportamiento ha sido

observado con frecuencia en varias especies de babosas, como
D. reticulatum, A. ater o L. maximus (Chatfield, 1976; Dirzo, 1980;
South 1992). Sin embargo Pallant (1972), quien encuentra restos de
lombrices en 9 de los 119 tubos digestivos de D. reticulatum que estudia,
observa que sólo en uno de los casos representaban una parte importante
del contenido del tubo digestivo, por lo que concluye que sólo en ese
caso la ingestión habría sido intencionada, y que sería accidental en el
resto. En el presente trabajo, en 6 de los 14 estómagos en los que
aparecieron restos de lombrices, éstos representaban más del 50% del
contenido estomacal, lo cual debe de obedecer a una ingestión
intencionada.
Speiser (2001) señala que la ingestión de materiales de origen animal

por parte de gasterópodos terrestres, de carácter eminentemente
herbívoro, podría ser voluntaria y responder a la necesidad de obtener un
suplemento de N, ya que su cuerpo presenta un contenido medio en N del
10% y las plantas de las que se alimentan contienen sólo un 4%. Tanto en
el caso de que su consumo sea accidental como si es intencionado, en
aquellas ocasiones en las que se ha constatado la ingestión de animales
por parte de especies herbívoras de gasterópodos terrestres, el material de
origen animal representó una parte mínima de la dieta de los moluscos
(Pallant, 1969, 1972; Wolda et al., 1971; Richardson, 1975; Chatfield,
1976; Williamson y Cameron, 1976; Speisser y Rowell-Rahier, 1991;
Hatziioannou et al., 1994), y esa misma situación fue la observada en
este trabajo, en el que los elementos animales representaron menos del
3% de los materiales ingeridos por D. reticulatum.
150
Alimentación
Los requerimientos nutricionales de la mayoría de los herbívoros

difícilmente pueden verse satisfechos mediante el consumo de una sola
especie de planta, por lo que se ven obligados a realizar dietas mixtas que
incluyen proporciones determinadas de varias especies, cada una con una
composición química diferente. En conjunto, los nutrientes
proporcionados por una dieta mixta satisfacen mejor las necesidades de
los animales que los proporcionados por cualquier dieta monoespecífica
(Pulliam, 1975, Westoby, 1978). En estudios de laboratorio, Richter
(1979) encuentra que A. columbianus muestra mayores tasas de
crecimiento y supervivencia al ser mantenido con dietas mixtas, y lo
mismo ha sido observado por Rueda (1989) en el veronicélido Sarasinula
plebeia (Fischer, 1868), y por Santos e Iglesias (1995) en el caracol
C. aspersus.
La necesidad de realizar una dieta mixta para satisfacer sus

requerimientos nutricionales podría ser, en último término, la razón
principal de su carácter de herbívoros generalistas, o incluso del
frecuente consumo de materiales de origen animal. El 68,9% de los
ejemplares estudiados en este trabajo habían consumido más de una
planta diferente. Speiser y Rowell-Rahier (1993), quienes estudiaron la
alimentación del caracol Arianta arbustorum, en poblaciones naturales,
encontraron que el 89% de los individuos estudiados habían consumido
más de una especie de planta diferente. Ambos trabajos demuestran que
la mayoría de los individuos realizaron una dieta mixta. No obstante,
existe una diferencia importante entre ambos. El trabajo de Speiser y
Rowell-Rahier (1993) se basó en el análisis de heces, y los autores
estiman que los resultados que obtienen representan los alimentos
consumidos por los caracoles en un período de 24 a 72 horas antes de su
151
captura. En nuestro caso, dado que el estómago de D. reticulatum se

vacía completamente en el curso de las trece horas siguientes a la
ingestión de alimento (Triebskorn y Florschutz, 1993), consideramos que
los resultados obtenidos representan el alimento ingerido por las babosas
durante unas pocas horas antes de su captura. Aún así, la mayoría de los
individuos presentaban una dieta mixta.
Los resultados obtenidos en este trabajo indican la existencia de una

correlación de signo positivo entre el tamaño (masa corporal) de las
babosas y la cantidad total de alimento que ingieren, pero no entre el
tamaño y la tasa de ingestión (el consumo de alimento por gramo de
masa corporal no está relacionado con el tamaño de la babosa).
Relaciones entre el tamaño corporal de las babosas y la cantidad total de
alimento ingerido han sido señaladas previamente por Judge (1972) en
D. reticulatum y por Richter (1979) en Ariolimax columbianus. Existen
numerosos factores relacionados con las propiedades físicas (textura,
presencia de estructuras defensivas) y químicas (valor nutritivo,
presencia de sustancias defensivas, presencia de sustancias
fagoestimulantes) de las plantas que determinan su aceptabilidad y, por lo
tanto, la cantidad de cada planta que es ingerida por las babosas. No
obstante, la cantidad total de alimento ingerido está limitada, físicamente,
por la capacidad del estómago (Reingold y Gelperin, 1980; Dobson y
Bailey, 1983), lo cual justifica la relación existente entre el tamaño de las
babosas y la masa total de su contenido estomacal.
La existencia de una relación entre el tamaño corporal de las babosas

y su tasa de ingestión, por el contrario, es más controvertida. Jennings y
Barkham (1976), con A. ater, encuentran que la tasa de consumo de
152
Alimentación
alimento es mayor en los individuos inmaduros que en los maduros, lo

que implica una relación de carácter negativo entre tamaño corporal y
tasa de ingestión de alimento. Wright y Williams (1980), sin embargo,
no encuentran evidencias de ningún tipo de relación entre el tamaño de
las babosas y la tasa de consumo de alimento en Tandonia budapestensis
y en D. reticulatum, lo cual está en concordancia con nuestros resultados.
Rollo (1988b), quien realiza un estudio de laboratorio sobre el consumo
de alimento de 7 especies de babosas, 2 especies de caracoles terrestres y
2 especies de caracoles de agua dulce, encuentra una gran variabilidad
interespecífica en cuanto al signo y al grado de la relación existente entre
la masa corporal y la tasa de consumo de alimento; dependiendo de las
especies, encuentra correlaciones significativas de signo positivo, de
signo negativo, o no encuentra ninguna relación entre ambas variables.
En el caso de D. reticulatum, Rollo (1988b) encuentra que dicha relación
es significativa y de signo positivo.
En la población estudiada existió, además, una correlación

significativa entre el tamaño de las babosas y el número de plantas
diferentes presentes en sus estómagos, una relación que probablemente
está relacionada con la mayor movilidad y capacidad de dispersión de los
individuos más grandes (Hamilton y Wellington, 1981).
La existencia de estas relaciones implica que las babosas de mayor

tamaño ingieren mayor cantidad de alimento y consumen un número más
elevado de plantas diferentes. Se puede esperar, por tanto, que la
magnitud del daño ocasionado por las babosas a los cultivos guarde
relación con el tamaño de las babosas presentes en la población en cada
153
momento, es decir, con la estructura de la población y sus variaciones a

lo largo del tiempo.
En el presente trabajo existió un elevado grado de coincidencia entre

las plantas sobre las que fueron capturadas las babosas y la composición
cualitativa y cuantitativa de su dieta. De todos los ejemplares que se
capturaron sobre plantas, el 68,2% habían consumido la especie sobre la
que se encontraban en el momento de la captura, y en el 43,6% de los
casos esa era la única o la más importante de las que habían consumido.
Existieron correlaciones significativas entre el número de animales
capturados sobre cada especie de planta y el número de individuos que
habían consumido cada una, y entre la frecuencia de capturas sobre cada
especie de planta y la contribución relativa de cada planta a la
alimentación de las babosas. En función de estos resultados puede
concluirse que la distribución de los ejemplares de D. reticulatum sobre
la vegetación tiene un elevado valor de predicción sobre la composición
de su dieta. A partir de estudios realizados sobre poblaciones naturales
del caracol C. nemoralis, Grime y Blythe (1969) y Wolda et al. (1971)
obtuvieron la misma conclusión. Hatziioannou et al. (1994), quienes
estudiaron poblaciones naturales de los caracoles Bradybaena fruticum
(Müller, 1774), Helix lucorum Linnaeus, 1758, Cepaea vindobonensis
(Ferussac, 1821) y Monacha cartusiana, encontraron también una
correlación significativa entre la distribución de los caracoles sobre la
vegetación y la composición de su dieta. Este tipo de relación refleja otro
aspecto del carácter generalista de estos animales en lo que se refiere a la
alimentación. La locomoción de los gasterópodos terrestres es un proceso
lento y muy costoso en términos de energía y agua (Denny, 1980), por lo
que la estrategia óptima para alimentarse consiste en consumir lo que
154
Alimentación
encuentren en su entorno más inmediato, evitando la realización de

grandes desplazamientos.
Al nivel local son muchos los factores con los que se ha relacionado la
distribución espacial de los gasterópodos terrestres: propiedades químicas
del suelo (Burch, 1955; Wäreborn, 1970; Hermida, Ondina y Outeiro,
1995), textura (Stephenson, 1975; Hermida et al. 1995), drenaje (Paul,
1978), altitud (Cowie, Nishida, Basset y Gon, 1995), variaciones locales
de temperatura (Cain y Curry, 1963; Cameron, 1970), disponibilidad de
refugios (Lomnicki, 1964; Beyer y Saari, 1978), relaciones
intraespecíficas e interespecíficas (Rollo y Wellington, 1979) y
preferencias alimenticias (Cook y Radford, 1988; Iglesias y Castillejo,
1999). Sin embargo, como señala Cook (2001), son pocos los casos en
los que se han identificado asociaciones específicas entre especies de
gasterópodos terrestres y especies de plantas, y cuando lo han sido es
muy probable que la asociación fuera debida a un tercer factor como la
disponibilidad de refugios (Beyer y Saari, 1978), de lugares de puesta
(South, 1965), o a las condiciones microclimáticas (Cain y Curry, 1963).
Si se tratase de animales con una dieta muy especializada, su limitada
capacidad de locomoción condicionaría su distribución a zonas en las que
existiesen las plantas constitutivas de su dieta (Baur y Baur, 1990; Baur,
1993). Obviamente ese no es el caso de D. reticulatum, una especie que
ha sido capaz de colonizar una gran variedad de hábitats y zonas
geográficas gracias, en buena medida, a su falta de especialización en la
dieta (Pallant, 1972; Barker, 1999).
155
4.4.2. Selección del alimento
En la población estudiada, la ausencia de correlación entre la diversidad

de la vegetación y la diversidad de la alimentación sugiere la existencia
de un cierto grado de selección de dieta, ya que si la alimentación de las
babosas fuese totalmente al azar y estuviese sólo en función de la
abundancia de cada especie de planta, cabría esperar que las variaciones
en la diversidad de la vegetación se viesen reflejadas en la diversidad del
alimento consumido por las babosas (Iglesias y Castillejo, 1999).
El índice de selección C nunca ofreció valores estadísticamente

significativos para la mayoría de las especies de plantas de la parcela, lo
que significa que las babosas las consumieron en proporción a su
disponibilidad (no existió selección sobre ellas). Sin embargo en el caso
de 8 especies, se obtuvieron valore significativos del índice C que
sugieren la existencia de algún tipo de selección sobre dichas especies.
Estas especies fueron las gramíneas, Sonchus oleraceus, Stellaria media,
Ranunculus repens, Lactuca sativa (lechuga), Brassica rapa (grelo),
Brassica oleracea (repollo) y Phaseolus vulgaris (judía).
Los valores del índice C obtenidos en este trabajo representan una

buena prueba de su inestabilidad, señalada por Lechowicz (1982). Para
muchas de las especies, el índice mostró valores muy heterogéneos,
positivos y negativos en diferentes momentos. Dado que el valor del
índice depende no sólo de la abundancia de la especie para la cual se
calcula, sino también de la abundancia de las restantes especies (Pearre,
1982), la gran variabilidad del índica C obtenida en este trabajo está sin
duda relacionada con los frecuentes y bruscos cambios en la composición
156
Alimentación
de la vegetación de la parcela de estudio, resultantes del laboreo,

plantación de nuevos cultivos, cosecha de otros, etc. Sin embargo, para
aquellas plantas con las que se obtuvieron valores del índice
estadísticamente significativos, existió en casi todos los casos una
coherencia en lo referente a su carácter positivo o negativo. Además,
siempre que los valores del índice sugirieron la existencia de selección
sobre alguna especie de planta, se realizó un estudio detallado de las
variaciones de su abundancia y de su contribución a la alimentación de
las babosas, a lo largo de todo el período de estudio, lo cual permite
concluir la existencia de selección a favor o en contra de cada especie.
Las gramíneas fueron el componente más importante de la

alimentación de D. reticulatum en la parcela estudiada. No obstante, los
valores del índice de selección obtenidos para las gramíneas mostraron
siempre valores negativos, y las variaciones observadas en su consumo
no guardaron relación alguna con las variaciones de su abundancia. En
definitiva, todo indica que su consumo fue menor de lo que cabría
esperar por su disponibilidad, es decir, que fueron seleccionadas de
forma negativa por D. reticulatum. En estudios realizados en condiciones
de laboratorio, las gramíneas resultaron por lo general un elemento poco
aceptable para los gasterópodos (Grime, McPherson-Stewart y Dearman,
1968; Cates y Orians, 1975; Dan, 1978; Cottam, 1985; Cook, Bailey y
McCrohan, 1996; Brinner y Frank, 1998). El motivo al que se atribuye su
baja aceptabilidad es la dureza de las hojas, causada por su elevado
contenido en cristales de silicio (fitolitos) (Grime et al. 1968; Dirzo
1980; Mølgaard, 1986; Speiser y Rowell-Rahier, 1991). Wadham y
Wynn Parry (1981) demostraron experimentalmente que el consumo de
la gramínea Oriza sativa L. por parte de D. reticulatum disminuye al
157
aumentar la concentración de silicio en la planta. Williamson y Cameron

(1976), en experiencias de laboratorio con Cepaea nemoralis,
encontraron que los individuos alimentados exclusivamente con
gramíneas presentaban unas tasas de crecimiento extremadamente bajas o
incluso negativas (pérdida de peso), señalando que su bajo valor nutritivo
podría ser también una causa de su baja aceptabilidad.
Con respecto a otros estudios realizados sobre poblaciones naturales,

las gramíneas resultaron ser el alimento más importante de los caracoles
C. nemoralis (Grime y Blythe, 1969) y C. aspersus (Dan, 1978), y de la
babosa D. reticulatum en poblaciones de pastizales (Pallant, 1972).
Iglesias y Castillejo (1999) encontraron que las gramíneas eran el
segundo elemento más importante en la alimentación de C. aspersus. Al
igual que en el presente trabajo, en todos los citados se daba la
circunstancia de que las gramíneas eran las plantas más abundantes en el
ambiente, por lo que su elevada contribución a la alimentación de los
animales parece no ser más que una consecuencia de su gran
disponibilidad. El hecho de que un elemento como las gramíneas, cuya
aceptabilidad es baja en condiciones de laboratorio, sea un importante
componente de la dieta de los animales en condiciones naturales, viene a
demostrar que las plantas más consumidas no son necesariamente las
mismas por las que los animales muestran una mayor preferencia
(Norbury y Sanson 1992). Este tipo de situaciones, sin embargo, es
coherente con la estrategia seguida por estos animales a la hora de
alimentarse, consistente en probar todos los alimentos (especies de
plantas) que se encuentran en su entorno (Speiser, 2001). Durante ese
proceso, el animal va adquiriendo información (aprendiendo) sobre las
propiedades de cada uno de los alimentos, y esa información determina, a
158
Alimentación
posteriori, su selección de dieta. El animal necesita re-examinar

constantemente la vegetación del entorno, ya que la composición de la
misma puede cambiar, las plantas pueden modificar sus propiedades
físicas o químicas, o las necesidades nutricionales de los propios
animales pueden verse modificadas (South, 1992; Speiser, 2001). El
muestreo continuo de la vegetación de su entorno, y el aprendizaje que
efectúan durante el mismo, le permite saber dónde se encuentran, o
localizar a cierta distancia, las plantas más y menos aceptables,
optimizando al máximo el esfuerzo realizado en la locomoción. Como
contrapartida, el muestreo de toda la vegetación conlleva el consumo de
todo tipo de alimentos, independientemente de su mayor o menor
aceptabilidad (Krebs, 1978)
Sonchus oleraceus fue la cuarta especie más importante en la

alimentación de D. reticulatum en la parcela de estudio, pero al contrario
que las gramíneas, esta especie siempre dio lugar a valores positivos del
índice de selección. Su consumo a lo largo del período de estudio fue
independiente de sus variaciones de abundancia, lo que lleva a concluir
que S. oleraceus fue seleccionada de forma positiva por D. reticulatum a
la hora de alimentarse. Cates y Orians (1975), quienes realizaron un
estudio de laboratorio en el que midieron el grado de aceptación de 100
especies de plantas para la babosa A. ater, encontraron que S. oleraceus
era la segunda especie con mayor grado de aceptación, por detrás sólo de
Lapsana communis, otra especie de la misma familia (Compositae).
Para Stellaria media y Ranunculus repens, el índice de selección C

mostró valores positivos y negativos, estadísticamente significativos, en
diferentes ocasiones del período de estudio. Esto sugiere, en principio,
159
que existió selección a favor y en contra de las mismas en diferentes

momentos. En algunas especies de gasterópodos terrestres, como
C. nemoralis (Williamson y Cameron, 1976) y C. aspersus (Iglesias y
Castillejo, 1999), se han encontrado evidencias de cambios en la dieta
que implican modificaciones de sus preferencias alimenticias con la edad
de los animales. En otros casos, se ha señalado la existencia de cambios
en la selección de dieta de los gasterópodos relacionados con
modificaciones de las propiedades físicas y/o la composición química de
las plantas, que pueden cambiar con su edad, estado fisiológico (ej.
floración) o época del año. Debido a estos cambios en las preferencias de
los animales, una especie rechazada en un momento dado puede ser
seleccionada activamente en otro momento, y viceversa (Speiser, 2001).
Aunque no se puede descartar que en la parcela estudiada hayan existido
cambios en las preferencias alimenticias de D. reticulatum a lo largo del
período de estudio, la alternancia de valores positivos y negativos en el
índice de selección con respecto a S. media y R. repens no indica la
existencia de ningún patrón periódico que pudiera relacionarse con
cambios en la estructura de población de las babosas, o con cambios en la
fenología de las plantas. Más bien, el hecho de que existió una estrecha
relación entre la variación de la abundancia de estas especies a lo largo
del período de estudio, y su contribución a la alimentación de las
babosas, indica que, básicamente, fueron consumidas por las babosas en
función de su disponibilidad, lo que nos lleva a concluir que no hubo
selección sobre estas dos especies.
S. media fue la segunda especie más importante en la alimentación de

D. reticulatum en nuestra parcela de estudio. En experimentos en los que
se determinó la aceptabilidad de diferentes especies vegetales para
160
Alimentación
D. reticulatum, mediante la evaluación de su consumo en condiciones de

laboratorio, S. media mostró siempre un nivel medio aceptabilidad
(Duval, 1971; Dirzo, 1980; Cook et al., 1996).
R. repens ocupó el sexto puesto en el orden de contribución a la dieta

de D. reticulatum en el presente trabajo. Pallant (1969) encontró que
R. repens, junto con Urtica dioica, eran los principales alimentos de
D. reticulatum en poblaciones de robledales. En poblaciones del caracol
C. aspersus, Iglesias y Castillejo (1999) encontraron que R. repens
figuraba también entre las especies más consumidas, aunque no
encontraron evidencias de la existencia de ningún tipo de selección sobre
ella. En condiciones de laboratorio, R. repens mostró elevados índices de
aceptabilidad para D. reticulatum en algunos trabajos (Jennings y
Barkham, 1975), pero en otros su aceptabilidad fue baja (Dirzo, 1980;
Cook et al., 1996).
Con respecto a las cinco especies cultivadas que existieron en algún

momento en la parcela de estudio, para tres de ellas (lechuga, grelo y
repollo) se obtuvieron evidencias de la existencia de selección positiva
por parte de D. reticulatum.
L. sativa (lechuga) y B. rapa (grelo) representaron dos casos muy

diferentes en cuanto a abundancia en la parcela e importancia en la
alimentación de D. reticulatum. L. sativa estuvo presente en la parcela
durante todo el período de estudio, su abundancia media fue del 2,6% y
fue la tercera especie más importante en la alimentación de las babosas,
con una contribución del 8,3%. B. rapa sólo estuvo presente en la parcela
durante tres meses, su abundancia media fue del 0,4% y su contribución a
161
la dieta de las babosas fue de un 4%. Sin embargo, ambas mostraron

siempre valores positivos del índice de selección, y su consumo a lo largo
del período de estudio fue independiente de su abundancia, lo que indica
claramente que fueron seleccionadas de forma positiva por las babosas
para alimentarse.
Los valores del índice de selección para B. oleracea (repollo), que fue
la quinta especie más importante en la alimentación de las babosas,
presentaron valores positivos y negativos en diferentes momentos, y su
consumo a lo largo del período de estudio fue independiente de su
abundancia en la parcela. Sin embargo, extraer una conclusión relativa al
tipo de selección existente sobre esta especie necesita un análisis más
detallado. A diferencia de lo ocurrido con S. media y R. repens, los
valores del índice de selección mostraron un patrón de variación en el
tiempo, bien definido. El repollo estuvo presente en la parcela durante 12
meses y los valores del índice resultaron negativos en los cuatro
primeros, durante los cuales su abundancia fue relativamente elevada. En
los meses sucesivos, en los que su abundancia en la parcela fue
disminuyendo progresivamente, el índice mostró valores positivos.
El crecimiento de las plántulas durante el período en el que estuvieron

en la parcela podría justificar el cambio en el signo de la selección si
éstas hubieran sufrido alguna modificación en sus propiedades físicas o
químicas, sobre lo cual no disponemos de ninguna evidencia. En ese
caso, además, la situación que cabría esperar sería la contraria a la
observada, es decir, que existiese un mayor consumo de las plantas
jóvenes, ya que éstas suelen resultar más atractivas para las babosas que
162
Alimentación
las plantas adultas (Mølgaard, 1986; Speiser, 1997, 2001; Port y Ester,
2002).
En consonancia con lo sugerido por el índice de selección, la

frecuencia de aparición de fragmentos de B. oleracea en los estómagos
analizados y su contribución a la dieta de las babosas mostró una
variación similar. Durante los cuatro primeros meses en los que
B. oleracea estuvo en la parcela sólo aparecieron fragmentos de la misma
en 10 estómagos ( x =2,5±0,6 estómagos por mes), y su contribución
mensual media a la dieta de las babosas fue de un 5,9±1,8%. Durante los
restantes ocho meses se encontraron fragmentos de repollo en 36
estómagos ( x =4,5±1,4 estómagos por mes) y su contribución mensual
media a la dieta de las babosas fue de un 16,8±5,3%. Existen indicios
para pensar que el bajo consumo de repollo (y en consecuencia, los
valores negativos del índice de selección) durante los meses siguientes a
su plantación fue una consecuencia de la forma en la que se realizó la
plantación de B. oleracea en la parcela. Las plántulas de repollo se
plantaron en varias hileras, ocupando una zona que representaba
aproximadamente el 30% de la superficie total de la parcela. Antes de la
plantación del repollo, esa zona se sometió a un laboreo intenso, que
probablemente redujo la cantidad de babosas en dicha zona. La baja
contribución del repollo a la alimentación de las babosas durante los
primeros meses tras su plantación podría haber sido una consecuencia del
reducido número de individuos que quedarían en la zona ocupada por el
cultivo. Posteriormente, las babosas irían recolonizando esa zona y, en
consecuencia, aumentó la importancia del repollo en su dieta.
163
Una situación similar no se dio nunca en el caso de los restantes

cultivos establecidos en la parcela, en los que la plantación se realizó en
una única hilera. De esa forma, la zona afectada por el laboreo previo a la
plantación fue siempre mucho menor que en el caso del repollo, y la
recolonización por parte de las babosas habría sido mucho más rápida.
En definitiva, es probable que la selección negativa que reflejan los
valores del índice de selección C sobre B. oleracea tras su plantación
responda a una situación extraordinaria en la parcela de estudio. Una vez
restablecidas las condiciones normales, B. oleracea fue una especie
seleccionada de forma positiva por D. reticulatum para alimentarse.
Las otras dos especies de cultivo que existieron en la parcela durante

el período de estudio fueron Phaseolus vulgaris (judía) y Beta vulgaris
(acelga). En el caso de P. vulgaris, su gran abundancia en la parcela,
superada sólo por la de las gramíneas, y su escasa contribución a la
alimentación de las babosas, sugieren de forma clara que no fue una
planta seleccionada por D. reticulatum para alimentarse. El índice de
selección mostró para esta especie valores positivos y negativos, pero
sólo resultaron significativos los valores negativos, lo que indica que fue
objeto de selección negativa por parte de las babosas.
Aunque con una abundancia muy baja, B. vulgaris (acelga) estuvo

presente en la parcela a lo largo de todo el período de estudio, y fue la
especie que menos contribuyó a la alimentación de las babosas. Sin
embargo, el índice de selección nunca mostró valores significativos para
esta especie, lo que indica que no existió ningún tipo de selección sobre
la misma.
164
Alimentación
En definitiva, en la parcela de estudio D. reticulatum no realizó

ningún tipo de selección con respecto a 14 de las 20 especies de plantas
que formaron parte de su dieta, 4 especies fueron seleccionadas de forma
positiva y 2 de forma negativa. De las 6 especies que constituyeron el
grueso de la alimentación de las babosas (aquellas cuya participación en
la dieta fue superior al 5%), las gramíneas fueron objeto de selección
negativa, Stellaria media y Ranunculus repens contribuyeron a la
alimentación de las babosas en proporción a su abundancia, y Lactuca
sativa (lechuga), Sonchus oleraceus y Brassica oleracea (repollo) fueron
seleccionadas de forma positiva.
Estos resultados son consistentes con la incidencia de los daños

causados por las babosas en diferentes cultivos hortícolas: según Port y
Ester (2002), las brasicaceas y la lechuga son los cultivos más
severamente dañados por las babosas en la horticultura europea, mientras
que judías y acelgas se consideran cultivos poco afectados.
En general, se asume que las especies cultivadas presentan un grado

de aceptabilidad para los gasterópodos terrestres mayor que las especies
silvestres, pero en pocos casos se ha evaluado su consumo en el campo,
en situaciones de coexistencia (Speiser, 2001). Los motivos que pueden
explicar la mayor aceptabilidad de las especies cultivadas están
relacionados con propiedades físicas y químicas de las plantas, como la
dureza de sus tejidos, la posesión de estructuras o sustancias de defensa
contra los herbívoros, o su valor nutritivo. Del mismo modo que la
dureza de las gramíneas explicaría su rechazo por parte de babosas y
caracoles (Grime et al. 1968; Dirzo 1980; Wadham y Wynn Parry, 1981;
Mølgaard, 1986; Speiser y Rowell-Rahier, 1991), la ternura de las
165
especies cultivadas hace que su ingestión por parte de los animales

resulte más fácil, y podría explicar su preferencia por estas plantas.
Además, las especies cultivadas carecen o presentan concentraciones
muy bajas de compuestos secundarios de defensa ante los depredadores,
los cuales impiden o reducen el consumo de muchas especies silvestres
por parte de los gasterópodos (Mølgaard, 1986; Speisser y Rowell-
Rahier, 1991). Otra razón podría ser el mayor valor nutritivo de las
plantas cultivadas (Williamson y Cameron, 1976; Whelan, 1982).
Según Speiser (2001), de las tres propiedades de las plantas señaladas

anteriormente, la presencia o la concentración de sustancias tóxicas es la
más importante, y explicaría también la preferencia que muestran muchas
especies de babosas y de caracoles por los tejidos vegetales en estado de
senescencia. En muchos trabajos en los que se ha estudiado la
alimentación de gasterópodos terrestres en condiciones naturales, el
material seco o senescente resultó cuantitativamente más importante que
el material verde. Grime y Blythe (1969), Wolda et al. (1971),
Richardson (1975), y Williamson y Cameron (1976) señalan la
predominancia del material senescente en la alimentación de Cepaea
nemoralis. Chatfield (1976) observa lo mismo en Monacha cantiana y
Monacha cartusiana. Szlavecz (1986) en Monadenia hillebrandi.
Hatziioannou et al. (1994) en Braybaena fructicum, Helix lucorum,
Xeropicta arenosa, Monacha cartusiana y Cepaea vindobonensis.
Ritcher (1979) en Ariolimax columbianus. Aunque el valor nutritivo de
los tejidos vegetales disminuye con la senescencia, la reducción que se
produce en la concentración o en la eficacia de los compuestos
secundarios es mucho más importante, lo que justificaría la ingestión de
una mayor cantidad de materiales senescentes (Speiser, 2001).
166
Alimentación
A este respecto, sin embargo, D. reticulatum parece diferenciarse de

otras especies de gasterópodos terrestres. Pallant (1969, 1972) encuentra
que en los contenidos estomacales de D. reticulatum predominan de
forma muy clara los tejidos vegetales verdes. Hunter (1968b), quien
estudió contenidos estomacales de D. reticulatum, Arion hortensis y
Tandonia budapestensis, encontró que el componente verde predominaba
en el 73,2% de los D. reticulatum, pero sólo en el 19% de los A. hortensis
y en el 16% de los T. budapestensis. Los resultados obtenidos en nuestra
parcela de estudio están en concordancia con los de estos autores, ya que
menos del 12% del material existente en los estómagos analizados
correspondía a material senescente o en descomposición.
167
4.5. Conclusiones
1. En la población estudiada D. reticulatum se alimentó de una gran

variedad de especies vegetales: 20 de las 21 especies de plantas
existentes en la parcela de estudio fueron consumidas por las babosas.
2. Las babosas consumieron con frecuencia alimentos de origen animal,
pero éstos representaron una parte muy pequeña del total de los
alimentos ingeridos: el 21,7% de los individuos estudiados habían
ingerido tejidos animales, los cuales representaron sólo el 2,9% de la
dieta de las babosas.
3. Los tejidos vegetales verdes representaron el 85,4% del alimento
consumido por las babosas.
4. El 68,9% de los individuos estudiados habían consumido más de una
especie vegetal.
5. La masa corporal de las babosas mantuvo una correlación de signo
positivo con la cantidad total de alimento ingerido y con el número de
especies vegetales diferentes consumidas.
6. La frecuencia de captura de ejemplares sobre cada especie de planta
estuvo correlacionada con su contribución a la dieta de las babosas.
7. Las plantas más importantes en la alimentación de las babosas
fueron: las gramíneas (16,52%), Stellaria media (10,38%), Lactuca
sativa (8,27%), Sonchus oleraceus (6,59%), Brassica oleracea
(6,58%) y Ranunculus repens (5,41%).
8. De las 20 especies vegetales que formaron parte de la dieta de las
babosas, 14 las consumieron en función de su abundancia, 4 especies
fueron seleccionadas de forma positiva (Lactuca sativa, Sonchus
oleraceus, Brassica oleracea y Brassica rapa) y 2 de forma negativa
(gramíneas y Phaseolus vulgaris).
168
5. MODELO DE PREDICCIÓN DE ACTIVIDAD
Modelo de predicción de actividad
5.1. Introducción
La actividad de los gasterópodos terrestres está regulada por complejos

mecanismos en los que intervienen tanto factores externos (ambientales)
como internos (ritmos endógenos) (Bailey y Lazaridou-Dimitriadou,
1986; Aupinel, 1987; Young y Port, 1989; Cook, 2001).
Como regla general, se admite que estos animales pasan el día

inactivos en sus refugios, que su actividad es principalmente nocturna, y
que las condiciones meteorológicas determinan en gran medida el que se
muestren más o menos activos (Hommay et al., 1998). No obstante, se
reconoce la existencia de diferencias interespecíficas en lo que se refiere
a sus patrones de actividad y a la influencia que ejercen distintos factores
ambientales sobre los mismos (Cook, 2001). También se ha apuntado la
existencia de diferencias intraespecíficas en la importancia relativa de los
distintos factores ambientales que controlan la actividad, en función del
microclima o del tipo de ambiente en el que viva cada población
(Lorvelec y Daguzan, 1990; Iglesias y Castillejo, 1996). La estrecha
dependencia que presentan los gasterópodos terrestres con respecto de las
condiciones ambientales hace de ellos unos modelos ideales para el
estudio de la relación existente entre el comportamiento animal y el clima
(Rollo, 1982). Su carácter de plagas agrícolas es otro aspecto que
contribuye a explicar el interés demostrado por numerosos investigadores
en el estudio de su actividad en relación con las condiciones climáticas
(Dainton, 1954ab; Getz, 1963; Webley, 1964; Newell, 1968; Lewis,
1969; Crawford-Sidebotham, 1972; Hamilton y Wellington, 1981; Prior,
1985; Wareing y Bailey, 1985; Cook y Ford, 1989; Young y Port, 1991;
Wareing, 1989; Munden y Bailey, 1989; Young, 1990; Young, Port,
171
Emmet y Green, 1991; Hommay, Lorvelec y Jacky, 1998; Grimm y

Kaiser, 2000).
Una de las formas de abordar ese estudio, que está recibiendo una
gran atención en los últimos años debido a su aplicabilidad en el campo
del control de plagas, es la elaboración de modelos de predicción o
modelos expertos (Bohan et al., 1997, Cook, 2001). Los modelos de
predicción de actividad de animales con carácter de plaga, como la
babosa D. reticulatum, representan una herramienta muy útil desde el
punto de vista aplicado, puesto que permiten pronosticar períodos en los
que los cultivos pueden sufrir un mayor daño y optimizar la utilización
de los plaguicidas empleados para su control, reduciendo los costes
económicos y ambientales que se derivan de su aplicación en momentos
en los que no existe riesgo de daño para los cultivos (Frahm, Johnen, y
Volk, T. 1996; Hommay et al., 1998; Hommay, 2002; Port y Ester,
2002).
En este capítulo se describe el estudio realizado sobre la actividad de

la babosa D. reticulatum en relación con variables ambientales de tipo
biótico, como es la densidad de población, y de tipo abiótico, como son
la época del año, la temperatura, la humedad relativa, la precipitación o la
insolación. El objetivo de este estudio era desarrollar un modelo
matemático que permitiera pronosticar el nivel de actividad de las
babosas, en una noche cualquiera, en función del valor de las variables
ambientales estudiadas.
172
Aunque los gasterópodos terrestres exhiben una amplia variedad de

comportamientos, el estudio de su actividad y de los factores que la
regulan se basa en la premisa de que sólo pueden aparecer en dos estados
alternativos: activos o inactivos. A pesar de la simplicidad del
planteamiento, la actividad de estos animales ha sido estudiada de muy
diversas formas (Cook, 2001).
Algunos trabajos han cuantificado la actividad por medio de la

cantidad de movimiento que presentaban los animales en un período de
tiempo determinado, generalmente estimando o midiendo la distancia
recorrida por los individuos. Para ello se han utilizado actógrafos
(Dainton, 1954ab; Lewis, 1969; Wareing y Bailey, 1985), sistemas de
captura de imágenes (fotografía, vídeo) a intervalos de tiempo regulares
(Newell, 1968; Wareing, 1986; Cook y Ford, 1989; Howling y Port,
1989; Young, 1990; Young y Port, 1989, 1991; Hommay et al., 1998), y
técnicas de radio-telemetría (Grimm, Pail y Kaiser, 2000).
En otros trabajos, la actividad de los animales se expresó en función

del número de individuos de una población que estaban activos en un
momento determinado. En estos casos, la cuantificación se basó en el
recuento directo de animales activos, registrados por un observador
(Crawford-Sidebotham, 1972; Hamilton y Wellington, 1981) o por
sistemas de fotografía (Rollo, 1982) o de vídeo (Cook y Ford, 1989). Sea
173
cual sea el sistema de registro utilizado, el recuento directo de animales

activos presenta el inconveniente de que las variaciones registradas
pueden ser debidas a cambios en la abundancia de los animales, más que
a variaciones reales en el nivel de actividad de los gasterópodos (Wareing
y Bailey, 1985; Cook, 2001). El estudio de la actividad de poblaciones
artificiales de tamaño conocido, mantenidas en recintos cerrados (Rollo,
1982; Cook y Ford, 1989), no presenta ese inconveniente, pero para el
estudio de la actividad de poblaciones naturales mediante el recuento de
animales activos es necesario estudiar, de forma paralela, el tamaño de la
población y sus variaciones temporales, para poder tenerlas en cuenta en
el análisis de la actividad de los animales (Rollo, 1982). Según Crawford-
Sidebotham (1972), expresar el nivel de actividad de las babosas sobre la
base del recuento de animales observados activos en el campo es un buen
indicador de la magnitud del daño que éstas pueden causar a un cultivo,
ya que la mayoría de los individuos incluidos en el recuento aparecen
sobre la vegetación de la cual se alimentan.
Algunos autores han utilizado sistemas indirectos para la evaluación

de la actividad de las babosas, como la estimación de la magnitud del
daño ocasionado a un cultivo (Wareing, 1989; Munden y Bailey, 1989),
el recuento de cadáveres tras la aplicación de tratamientos molusquicidas
(Webley, 1964), o el recuento de animales capturados en trampas-refugio
(Young, 1990; Young et al., 1991). Estos métodos indirectos gozan de la
ventaja de resultar poco laboriosos, y además son los que proporcionan
estimas de la actividad de las babosas con un mayor significado desde el
punto de vista agronómico (Young, 1990; Bailey, 2002). Sin embargo,
adolecen de falta de estandarización, proporcionando resultados muy
heterogéneos y difícilmente comparables en función del tipo de cultivo,
174
de molusquicida, o de trampa utilizada, factores que pueden tener una

influencia en los resultados mucho mayor que el nivel real de actividad
de las babosas (Rollo, 1989).
La posibilidad de cuantificar la actividad de los animales, sea cual sea

el sistema utilizado, permite estudiar las relaciones existentes entre ésta y
aquellos factores que, a priori, pueden tener algún tipo de influencia
sobre ella. El estudio de dichas relaciones constituye la base de los
modelos de prediccción de actividad, que no son más que modelos
matemáticos que pretenden expresar la cantidad de actividad de los
animales en función de una serie de variables, que pueden ser de muy
diversos tipos. Aunque los modelos se construyen sobre observaciones
pretéritas, se asume que si un modelo es capaz de expresar correctamente
las situaciones observadas, podrá expresar igualmente bien situaciones
futuras, en las mismas circunstancias. En la medida en la que sea posible
estimar valores futuros de las variables incluidas en el modelo, será
también posible estimar valores futuros de actividad de los animales
(Johnen y Meier, 2000).
Atendiendo al efecto de variables individuales, la actividad de

diferentes especies de gasterópodos terrestres ha sido relacionada con la
temperatura (Dainton, 1954a; Dainton y Wright, 1985), la velocidad del
viento (Richter, 1976), las perturbaciones mecánicas (Ross, 1979), la
humedad relativa (Machin, 1975, Hess y Prior, 1985; Takeda y Okazi,
1986), la luz (Karlin, 1961) o la humedad del suelo (Speiser y
Hochstrasser, 1998). No obstante, desde el punto de vista aplicado, el
estudio detallado de la influencia de una variable individual sobre la
actividad no resulta relevante. En el campo, los animales se ven
175
expuestos a multitud de factores ambientales de forma simultánea, y es el

efecto conjunto de todos ellos, y también de factores endógenos, lo que
determina su nivel de actividad (Rollo, 1982). Los modelos de predicción
intentan proporcionar una visión integradora de la actividad de los
animales en función de muchas variables (Cook, 2001).
Existen diferentes métodos de análisis estadístico que han sido

utilizados por distintos autores para el desarrollo de modelos de
predicción de actividad de gasterópodos terrestres. Los modelos
desarrollados hasta la actualidad pueden dividirse en dos grandes grupos
(Cook, 2001). Por un lado están aquellos que pretenden pronosticar el
nivel de actividad de los animales en una noche determinada o que
pretenden identificar aquellas noches en las que cabe esperar una elevada
actividad de las babosas en función de las condiciones ambientales;
modelos de este tipo han sido desarrollados por Crawford-Sidebotham
(1972), Young y Port (1989) y Young et al. (1991). Por otro lado están
aquellos modelos que pretenden predecir la actividad de las babosas con
un mayor nivel de detalle, como el desarrollado por Rollo (1982) para
L. maximus, que intenta explicar las variaciones que se producen, hora a
hora, en el nivel de actividad de los animales, o el desarrollado por Cook
y Ford (1989) para L. pseudoflavus, que se basa en observaciones de la
actividad y de las variables ambientales tomadas cada 30 minutos. Los
modelos de este tipo, por lo tanto, pretenden explicar las variaciones de
actividad que presentan los animales a lo largo de la noche. Los primeros
responden a un enfoque aplicado al control de plagas, mientras que los
segundos responden a un enfoque más básico, intentando arrojar luz
sobre los mecanismos que subyacen a la influencia de los distintos
176
factores sobre la actividad de los animales, en especial los factores

(ritmos) endógenos (Cook, 2001).
Dentro de los dos tipos de modelos existen casos que utilizaron, como
método de análisis de los datos, el análisis de regresión, que es el método
de análisis más adecuado cuando las observaciones sobre las que se
construye el modelo son muy discontinuas en el tiempo (Rollo, 1982).
Modelos de actividad basados en análisis de regresión han sido
desarrollados previamente por Crawford-Sidebotham (1972) para
A. fasciatus, A. hortensis, A. subfuscus, A. lusitanicus, A. ater,
T. budapestensis, D. reticulatum y D. caruanae, y por Rollo (1982) para
L. maximus. Sin embargo, también se han desarrollado modelos que
intentan explicar las variaciones de actividad a lo largo de la noche,
utilizando otro tipo de análisis, el denominado análisis de umbrales
(Rollo, 1982; Cook y Ford, 1989). El análisis de umbrales se basa en la
idea de que cada variable individual condiciona o limita la actividad de
los animales por encima y/o por debajo de unos valores determinados
(umbrales), y las variaciones de actividad que se dan dentro de ese rango
óptimo de valores, serán debidas al condicionamiento impuesto por otra u
otras variables diferentes. Las curvas que definen los umbrales de cada
variable individual pueden calcularse mediante análisis de correlación o
de regresión, y la actividad se pronostica teniendo en cuenta, de forma
conjunta, los umbrales de cada variable individual. A diferencia de los
modelos basados en el análisis de regresión, no existe una expresión
única que permita determinar la actividad de los animales en función del
efecto conjunto de todas las variables consideradas. El principal
inconveniente del análisis de umbrales para el desarrollo de modelos de
actividad basados en observaciones de campo, es que sólo se pueden
177
incluir en el modelo variables que muestren valores situados fuera de su

rango óptimo (valores que limiten la actividad) durante el período de
observaciones (Cook, 2001).
Los modelos de actividad desarrollados por Young y Port (1989) y

Young et al. (1991) (estos autores consideraron en conjunto a varias
especies de babosas, de las cuales D. reticulatum era la más abundante,
pero también incluyen datos de actividad de D. caruanae, A. distinctus y
T. budapestensis) representan una extensión de la aplicación del análisis
de umbrales al pronóstico de noches en las que es de esperar una elevada
actividad de las babosas. Estos autores identificaron, para diversas
variables ambientales individuales, los umbrales que definían las noches
de actividad elevada, pero sin intentar expresar matemáticamente las
curvas que definen dichos umbrales, sino dando sólo los valores
extremos que definen el rango óptimo de valores para cada variable.
Estos modelos pronostican que las noches de actividad alta serán aquellas
en las que todas las variables contempladas presenten, de forma
simultánea, valores situados dentro de su rango óptimo.
5.2.2. Los muestreos
El estudio de la actividad de D. reticulatum se realizó en la misma

parcela que se utilizó para el estudio de su alimentación, y que ha sido
descrita anteriormente.
Los muestreos se realizaron durante tres noches consecutivas por mes,

desde julio de 1999 hasta junio de 2001, es decir, durante un total de 72
178
noches a lo largo del período de estudio. Cada noche se realizaron una

serie de recorridos por la parcela, de al menos 3 horas de duración,
durante los cuales se anotó el número de babosas observadas activas. Los
recorridos por la parcela se realizaron lentamente, escrutando el suelo y
la vegetación a la búsqueda de babosas activas, pero no se realizó ningún
esfuerzo por localizar a aquellas que pudieran encontrarse entre las
plantas, fuera del alcance de la vista del observador.
Al comenzar cada muestreo y, posteriormente, a intervalos de 1 hora,

se registraron la temperatura del suelo y la temperatura y humedad
relativa del aire a 5 cm sobre el suelo. La temperatura del suelo se midió
con un termómetro electrónico ElTh®, clavado en el suelo a una
profundidad de 10 cm, y la temperatura y humedad relativa del aire con
un termohigrómetro electrónico Elka® FTM01.
5.2.3. Variables y análisis estadístico
Para el desarrollo del modelo, las 72 noches de muestreo fueron

clasificadas en tres niveles o categorías de actividad (baja, media y alta)
según el número de babosas activas registradas en cada una de ellas.
Estos niveles de actividad constituyeron la variable dependiente o
variable de respuesta del modelo, es decir, la variable cuyo valor se
trataba de expresar en función de los valores de las variables
independientes o de predicción. Dentro de éstas se consideraron: i) las
variables ambientales medidas in situ durante los muestreos; ii) variables
ambientales correspondientes al día del muestreo o a los días anteriores al
muestreo según los datos recogidos en una estación termopluviométrica
179
próxima a la zona de estudio (estación meteorológica del Observatorio

Astronómico “Ramón María Aller” de la Universidad de Santiago de
Compostela); iii) variables de tipo temporal (mes del año, estación); y
iv) variables relacionadas con la dinámica de poblaciones de
D. reticulatum en la zona de estudio. En la Tabla 5.1 se relacionan todas
las variables consideradas para el desarrollo del modelo.
Dada la naturaleza de los datos, es decir, una variable de respuesta de

tipo cualitativo con más de dos categorías (tres categorías: actividad baja,
media y alta), y una serie de variables independientes dentro de las que
hay variable cualitativas (factores) y cuantitativas (covariables), el
procedimiento estadístico seleccionado para relacionar el nivel de
actividad de las babosas con las variables independientes fue la regresión
ordinal (McCullagh, 1980; McCullagh y Nelder, 1989). Puesto que las
categorías de la variable dependiente están ordenadas, el modelo en el
que se basa la regresión ordinal trabaja con probabilidades de respuesta
acumulada, según la expresión,
j
γ ij = P (Y ≤ j / xi ) = ∑ P (Y = l / xi )
l =1
donde Y denota la variable dependiente “actividad de las babosas”, con

j = 1, 2 y 3 (categorías de respuesta = actividad baja, media y alta), y xi
indica el conjunto de valores considerados para las covariables y factores,
es decir, para las variables independientes.
180
El modelo de la regresión ordinal viene dado por la expresión,
link(γij ) = θj − β T xi
donde θ j es el valor de tolerancia (umbral) y β el vector de parámetros

del modelo (coeficiente o parámetro de ubicación). Como función link
(función de vínculo) se utilizó la denominada log-log complementaria,
Link (γij ) = log(− log(1 − γij )
por tanto, para cada j = 1, 2, 3
log( − log(1 − γij ) = θj − β T xi
Para el análisis de los datos se utilizó el paquete estadístico SPSS

(v. 11.0), que para la regresión ordinal aplica el procedimiento
denominado PLUM (documentos del SPSS).
181
Variable Descripción Tipo

Mes Mes del año. Valores de 1 a 12 Cualitativa
Estación Estación del año. Valores de 1 a 4 Cualitativa
Lluvia in situ Lluvia o no en el momento de las observaciones. Cualitativa
Valores 0 ó 1
Densidad
nº de individuos m-2 Cuantitativa
de población1
Temperatura del Temperatura media del aire durante las observaciones Cuantitativa
aire in situ
Temperatura del Temperatura media del suelo durante las Cuantitativa
suelo in situ observaciones
% de humedad
relativa del aire in % medio de humedad relativa del aire durante las
observaciones
Cuantitativa
situ
Temperatura Temperatura máxima del día de las observaciones Cuantitativa
máxima del día
Temperatura Temperatura media del día de las observaciones Cuantitativa
media del día
Temperatura Temperatura mínima del día de las observaciones Cuantitativa
mínima del día
Precipitación Cantidad de precipitación en el día de las Cuantitativa
observaciones
Días desde la
última nº de días desde la última precipitación al día de las Cuantitativa
observaciones
precipitación
% de humedad
relativa del aire en % medio de humedad relativa del aire en el día de las Cuantitativa
observaciones
el día
Insolación nº de horas de sol en el día de las observaciones Cuantitativa
Tabla 5.1. Variables independientes utilizadas para el desarrollo del modelo de

predicción de actividad de Deroceras reticulatum. 1Como valores de la variable
“densidad de población” se tomaron los obtenidos en el estudio realizado sobre la
dinámica de poblaciones de D. reticulatum en la zona de estudio.
182
Variable Descripción Tipo

Temperatura Temperatura máxima de los 3 últimos días Cuantitativa
máxima 3 días
Temperatura Temperatura media de los 3 últimos días Cuantitativa
media 3 días
Temperatura Temperatura mínima de los 3 últimos días Cuantitativa
mínima 3 días
Precipitación Media de la cantidad de precipitación de los 3 últimos Cuantitativa
media 3 días días
Precipitación total Cantidad total de precipitación de los 3 últimos días Cuantitativa
3 días
% de humedad % medio de humedad relativa del aire de los últimos
relativa del aire 3 Cuantitativa
días 3 días
Insolación media nº medio de horas de sol en los 3 últimos días Cuantitativa
3 días
Insolación total 3 nº total de horas de sol de los 3 últimos días Cuantitativa
días
Temperatura Temperatura máxima de los 7 últimos días Cuantitativa
máxima 7 días
Temperatura Temperatura media de los 7 últimos días Cuantitativa
media 7 días
Temperatura Temperatura mínima de los 7 últimos días Cuantitativa
mínima 7 días
Precipitación Media de la cantidad de precipitación de los 7 últimos Cuantitativa
media 7 días días
Precipitación total Cantidad total de precipitación de los 7 últimos días Cuantitativa
7 días
% de humedad % medio de humedad relativa del aire de los últimos
relativa del aire 7 Cuantitativa
días 7 días
Insolación media nº medio de horas de sol en los 7 últimos días Cuantitativa
7 días
Insolación total 7 nº total de horas de sol de los 7 últimos días Cuantitativa
días
Tabla 5.1. (continuación) Variables independientes utilizadas para el desarrollo del

modelo de predicción de actividad de Deroceras reticulatum.
183
5.3. Resultados
5.3.1. Desarrollo del modelo
El número medio de babosas activas observadas por noche fue de 201,2 ±

19,0. Los valores más bajos de actividad que se observaron corresponden
a 16 individuos (3er muestreo de diciembre-2000), 17 individuos (2º
muestreo de noviembre-2000) y 18 individuos (1er muestreo de
diciembre-1999 y de noviembre-2000). Los valores más altos
corresponden a 779 individuos (3er muestreo de mayo-2001), 666
individuos (2º muestreo de julio-1999) y 538 individuos (1er muestreo de
mayo-2000).
La Figura 5.1 muestra la distribución de frecuencias del número de

babosas observadas activas a lo largo del período de estudio. Las tres
categorías de actividad consideradas para el desarrollo del modelo de
predicción de actividad se establecieron en función de los siguientes
límites: las noches en las que el número de babosas activas fue menor o
igual a 100 se tomaron como noches de actividad baja; aquellas en las
que el número de babosas activas fue mayor de 100 y menor o igual a
300 se consideraron noches de actividad media; y las noches en las que el
número de babosas activas fue mayor de 300 se tomaron como de
actividad alta (Tabla 5.2). Estos límites se corresponden de forma
aproximada con los percentiles 25 (P25=96) y 75 (P75=302) de la
distribución de frecuencias de la actividad observada; se tomaron como
límites un valor ligeramente superior y otro ligeramente inferior, con el
objeto de reducir las diferencias de tamaño de muestra entre las tres
categorías.
184
Según la prueba de Tukey para P<0,05, cada una de las tres categorías
así establecidas resultó significativamente diferente de las restantes en
cuanto a la cantidad de babosas activas (análisis de varianza sobre los
datos de actividad de babosas transformados en su raíz cuadrada:
F=153,730; g.l.=2, 69; P<0,001).
0.25
0.20
0.15
frecuencia
0.10
0.05
0.00
0
10 0
15 0
20 0
25 0
30 0
35 0
40 0
45 0
50 0
55 0
60 0
65 0
70 0
75 0
0
<5
0
15
20
25
30
35
40
45
50
55
60
65
70
75
80
-1
1-
1-
1-
1-
1-
1-
1-
1-
1-
1-
1-
1-
1-
1-
51
nº de babosas activas
Figura 5.1. Distribución de frecuencias del número de babosas D. reticulatum

observadas activas durante el período de estudio.
Categoría nº de babosas activas Actividad media

de actividad observadas (N) nº de casos (media±error estándar)
Baja (1) N ≤ 100 22 53,0±6,4
Media (2) 100 < N ≤ 300 31 173,8±11,1
Alta (3) 300 < N 19 419,3±29,8
Tabla 5.2. Categorías de la variable dependiente utilizadas para el desarrollo del
modelo de predicción de actividad de D. reticulatum.
185
Inicialmente se incluyeron en el análisis de regresión las 30 variables

que figuran en la Tabla 5.1. Posteriormente se fueron eliminando, una a
una, aquellas que no tenían un efecto significativo en el mismo (P>0,05).
Como criterio para el orden de eliminación se tomó la significación (P-
valor) de cada una de las variables para el contraste de la hipótesis nula
H0: βi = 0: es decir, del conjunto de variables que superaban el nivel de
significación P=0,05 (aquellas variables para las cuales se aceptaba que
su coeficiente o parámetro de ubicación, βi, era nulo) se fueron
eliminando sucesivamente aquellas que presentaban el mayor P-valor.
De este modo se llegó finalmente a un modelo en el que estaban

incluidas las covariables “densidad de población”, “temperatura del aire
in situ”, “% de humedad relativa del aire in situ” y “% de humedad
relativa del aire en el día del muestreo”, así como los factores “mes” y
“lluvia in situ”, todos ellos con un efecto significativo (P≤0,05) en el
modelo. Como las covariables “% de humedad relativa del aire in situ” y
“% de humedad relativa del aire en el día del muestreo” presentaban una
correlación significativa (r = 0,584, P<0,01), planteando problemas de
colinealidad en el modelo, la variable “% de humedad relativa del aire en
el día del muestreo” fue eliminada por ser la que presentaba el mayor
P-valor. Las restantes variables incluidas en el modelo no presentaron
problemas de colinealidad.
186
El modelo final obtenido para explicar los niveles establecidos de

actividad de la babosa D. reticulatum viene dado por la expresión,
log( − log(1 − Pˆ (Y ≤ j / X )) = θˆj − [−0,06876 DENSPOB+

+ 0,268 TAINSITU +
+ 0,122 HRINSITU +
+ 2,027 (si LLUVIA=0) +
+ 3,122 (si MES= 1) +
+ 2,395 (si MES= 2) +
+ 6,124 (si MES= 3) +
+ 3,790 (si MES= 4) +
− 3,866 (si MES= 9) +
− 2,564 (si MES=10) ]
donde,
Y= variable de respuesta “actividad de las babosas”, que

puede tomar los valores j = 1 (actividad baja), j = 2
(actividad media) y j = 3 (actividad alta)
DENSPOB= densidad de población (babosas m-2)
TAINSITU= temperatura del aire in situ (ºC)
HRINSITU= porcentaje de humedad relativa del aire in situ
LLUVIA= lluvia in situ (0=ausencia, 1=presencia)
MES= mes del año (1= enero, 2= febrero, ..., 12=diciembre)
La Tabla 5.3 muestra los valores de la estimación de cada uno de los

parámetros del modelo, así como su P-valor e intervalo de confianza al
95%. La Tabla 5.4 muestra el valor y significación de diversos
estadísticos relacionados con el mismo.
187
Intervalo
de confianza
al 95%
Error Estadístico Grados de Significación Límite Límite
Variables Estimación estándar de Wald libertad (P) inferior superior
Umbral [ACTIV = 1] 12,117 3,790 10,222 1 0,001 4,689 19,545

[ACTIV = 2] 15,088 4,104 13,515 1 0,000 7,044 23,131
Ubicación DENSPOB -0,06876 0,027 6,592 1 0,010 -0,121 -0,01627
TAINSITU 0,268 0,114 5,522 1 0,019 0,04449 0,492
HRINSITU 0,122 0,037 10,582 1 0,001 0,04848 0,195
[LLUVIA 0] 2,027 0,712 8,100 1 0,004 0,631 3,423
[LLUVIA 1] 0 0
[MES 1] 3,122 1,228 6,465 1 0,011 0,715 5,529
[MES 2] 2,395 1,220 3,855 1 0,050 0,004107 4,786
[MES 3] 6,124 1,636 14,012 1 0,000 2,917 9,330
[MES 4] 3,790 1,265 8,979 1 0,003 1,311 6,269
[MES 5] 5,762 4,359 1,747 1 0,186 -2,781 14,305
[MES 6] -1,890 1,286 2,160 1 0,142 -4,410 0,630
[MES 7] -0,809 1,185 0,466 1 0,495 -3,132 1,513
[MES 8] -0,815 1,180 0,477 1 0,490 -3,127 1,497
[MES 9] -3,866 1,405 7,568 1 0,006 -6,620 -1,112
[MES 10] -2,594 1,172 4,900 1 0,027 -4,891 -0,297
[MES 11] -2,263 1,505 2,260 1 0,133 -5,212 0,687
[MES 12] 0 0
Tabla 5.3. Estimación de los parámetros del modelo de predicción de actividad de

Deroceras reticulatum obtenido con el procedimiento de regresión ordinal.
ACTIV=1: umbral o valor de tolerancia ( θ j ) para la categoría de actividad baja
ACTIV=2: umbral o valor de tolerancia ( θ j ) para la categoría de actividad media
DENSPOB: densidad de población (babosas m-2)
TAINSITU: temperatura del aire in situ (ºC)
HRINSITU: porcentaje de humedad relativa del aire in situ
LLUVIA 0: ausencia de lluvia durante el muestreo
LLUVIA 1: lluvia durante el muestreo
MES: mes del año (MES 1= enero, ..., MES 12= diciembre)
188
-2 log de la Grados de Significación

verosimilitud Valor libertad (P)
Ajuste del modelo (1)
Sólo intersección 155,038
Final 0,000 χ2= 155,038 15 0,000
Bondad de ajuste (2)
Pearson χ2= 86,744 127 0,998
Desviación χ2= 72,885 127 1,000
Coeficiente R2 de Cox y Snell (3) 0,884
Coeficiente R2 de Negelkerke (3) 1,000
Coeficiente R2 de McFadden (3) 1,000
Prueba de líneas paralelas (4)
Hipótesis nula 0,000
General 0,000 χ2= 0,000 15 1,000
Tabla 5.4. Valor y significación de diversos estadísticos relacionados con el modelo de

predicción de actividad de Deroceras reticulatum obtenido con el procedimiento de
regresión ordinal.
(1) Contrasta la hipótesis nula H0 de que no existe un modelo de regresión ordinal

para las covariables y factores contemplados en el mismo.
(2) Contrasta la hipótesis nula H0 de que el modelo es adecuado (no existen

diferencias significativas entre lo observado y lo pronosticado por el modelo).
(3) Coeficientes que estiman la proporción de varianza de la variable dependiente

que es explicada por el modelo.
(4) Contrasta la hipótesis nula H0 de que los parámetros de ubicación de las

variables independientes son iguales para todas las categorías de la variable
dependiente.
189
5.3.2. Ejemplo de aplicación del modelo
Como ejemplo de la aplicación del modelo, imaginemos que se

quisiera estimar la categoría de actividad esperado en el mes de octubre
(mes=10), en una noche sin lluvia (lluvia=0), con una % de humedad
relativa del 89%, una temperatura de 11,7 ºC y una densidad de
población de 4 individuos m-2. En primer lugar se calcula la probabilidad
de que, en esas condiciones, se de una actividad baja (categoría de
actividad=1),
log( − log(1 − Pˆ (Y = 1/ X )) = 12,117−[(-0,06876×4)+(0,268×11,7)+

+(0,122×89)+2,027−2,594] = −1,03456
al despejar en la ecuación se obtiene que Pˆ (Y = 1/ X ) = 0,3. Ésta es la

probabilidad estimada para la categoría de actividad baja.
A continuación se calcula la probabilidad acumulada hasta la segunda

categoría, es decir, la probabilidad de que en esas condiciones la
actividad de las babosas sea baja o media (categoría de actividad=1 ó 2):
log( − log(1 − Pˆ (Y ≤ 2 / X )) = 15,088−[(-0,06876×4)+(0,268×11,7)+

+(0,122×89)+2.027−2,594] = 1,93644
190
despejando de nuevo la probabilidad, obtenemos que Pˆ (Y ≤ 2 / X ) =

0,999. La probabilidad estimada para la categoría de actividad media será
este valor menos la probabilidad estimada para la categoría de actividad
baja, es decir, Pˆ (Y = 2 / X ) = Pˆ (Y ≤ 2 / X ) - Pˆ (Y = 1/ X ) = 0,699. Ésta es la
probabilidad para la categoría de actividad 2 (actividad media).
Finalmente, como la suma de la probabilidad estimada para las tres

categorías es igual a 1 (es decir, Pˆ (Y ≤ 3/ X ) =1), entonces la probabilidad
estimada para la categoría de actividad alta se obtiene restando a 1 la
probabilidad estimada para las otras dos categorías, es decir,
Pˆ (Y = 3/ X ) =1- Pˆ (Y ≤ 2 / X ) = 0,001. Éste es el valor de la probabilidad
estimada para la categoría 3.
En definitiva, para este ejemplo, el modelo pronostica que las

babosas presentarían un nivel de actividad medio, puesto que es la
categoría de respuesta que presenta una mayor probabilidad estimada
(P=0,699); la probabilidad de que, en las condiciones del ejemplo, la
actividad de las babosas fuese baja es de P=0,3, y la probabilidad de que
la actividad fuese alta es de P=0,001.
191
5.3.3. Predicción de la categoría de actividad de

D. reticulatum en la zona de estudio en función
de la temperatura y humedad ambientales
Siguiendo el procedimiento descrito en el epígrafe anterior, se calculó

la probabilidad de cada una de las tres categorías de actividad en función
de distintos valores de las variables temperatura y porcentaje de humedad
relativa del aire. Como el modelo determina que la probabilidad cambia
en función del mes del año y de la presencia o ausencia de lluvia, los
cálculos se efectuaron para cada mes y para situaciones con lluvia y sin
lluvia. Para cada mes se tomó el valor medio de densidad de población
obtenido en el estudio de la dinámica de población de D. reticulatum.
Los cálculos se realizaron para todas las combinaciones de temperatura y
de % de humedad relativa entre 2ºC y 20ºC, y entre 70% HR y 100%
HR, con incrementos de temperatura de 1ºC e incrementos del 2% de
humedad relativa.
A modo de referencia, en la Figura 5.2 se representan todas las

combinaciones de temperatura y de % de humedad relativa del aire que
se registraron in situ a lo largo del período de estudio, con indicación de
la categoría de actividad de las babosas que se observó en cada caso.
La predicción de actividad de D. reticulatum para la zona de estudio

se plasma en las Figuras 5.3 y 5.4. La Figura 5.3 representa las
combinaciones de temperatura y de % de humedad relativa del aire para
las que el modelo pronostica una de las tres categorías de actividad de
D. reticulatum con una probabilidad mayor o igual al 50%.
192
La Figura 5.4 representa como varía la probabilidad pronosticada por

el modelo para la categoría de actividad alta, en función de la
temperatura y el % de humedad relativa del aire.
100
95
90
85
%HR
80
75
70
65
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20
Temperatura (ºC)
Figura 5.2. Combinaciones de temperatura y de % de humedad relativa del aire

registradas in situ en cada una de las 72 noches en las que se observó la actividad de
D. reticulatum, y categoría de actividad registrada en cada una: = actividad baja, =
actividad media, = actividad alta.
193
ENERO (S IN LLUVIA)
100
95
90
%HR
85
80
75
70
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20
Temperatura (ºC)
ENERO (CON LLUVIA)
100
95
90
%HR
85
80
75
70
2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20
Temperatura (ºC)
Figura 5.3. Combinaciones de temperatura y de % de humedad relativa del aire para las
que el modelo pronostica una de las tres categorías de actividad de D. reticulatum con
una probabilidad mayor o igual al 50%, en el mes de enero: = actividad baja, =
actividad media, = actividad alta. El cuadro en trazo punteado sobre la gráfica
superior indica los rangos de valores de temperatura y de %HR registrados in situ
durante el mes correspondiente.
194
FEBRERO (SIN LLUVIA)
100
95
90
%HR
85
80
75
70
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20
Temperatura (ºC)
FEBRERO (CON LLUVIA)
100
95
90
%HR
85
80
75
70
2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20
Temperatura (ºC)
Figura 5.3. (continuación) Combinaciones de temperatura y de % de humedad relativa

del aire para las que el modelo pronostica una de las tres categorías de actividad de
D. reticulatum con una probabilidad mayor o igual al 50%, en el mes de febrero: =
actividad baja, = actividad media, = actividad alta. El cuadro en trazo punteado
sobre la gráfica superior indica los rangos de valores de temperatura y de %HR
registrados in situ durante el mes correspondiente.
195
MARZO (SIN LLUVIA)
100
95
90
%HR
85
80
75
70
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20
Temperatura (ºC)
MARZO (CON LLUVIA)
100
95
90
%HR
85
80
75
70
2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20
Temperatura (ºC)

del aire para las que el modelo pronostica una de las tres categorías de actividad de D.
reticulatum con una probabilidad mayor o igual al 50%, en el mes de marzo: =
196
ABRIL (S IN LLUVIA)
100
95
90
%HR
85
80
75
70
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20
Temperatura (ºC)
ABRIL (CON LLUVIA)
100
95
90
%HR
85
80
75
70
2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20
Temperatura (ºC)

D. reticulatum con una probabilidad mayor o igual al 50%, en el mes de abril: =
197
MAYO (S IN LLUVIA)
100
95
90
%HR
85
80
75
70
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20
Temperatura (ºC)
MAYO (CON LLUVIA)
100
95
90
%HR
85
80
75
70
2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20
Temperatura (ºC)

D. reticulatum con una probabilidad mayor o igual al 50%, en el mes de mayo: =
198
JUNIO (S IN LLUVIA)
100
95
90
%HR
85
80
75
70
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20
Temperatura (ºC)
JUNIO (CON LLUVIA)
100
95
90
%HR
85
80
75
70
2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20
Temperatura (ºC)

D. reticulatum con una probabilidad mayor o igual al 50%, en el mes de junio: =
199
JULIO (S IN LLUVIA)
100
95
90
%HR
85
80
75
70
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20
Temperatura (ºC)
JULIO (CON LLUVIA)
100
95
90
%HR
85
80
75
70
2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20
Temperatura (ºC)

D. reticulatum con una probabilidad mayor o igual al 50%, en el mes de julio: =
200
AGOS TO (S IN LLUVIA)
100
95
90
%HR
85
80
75
70
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20
Temperatura (ºC)
AGOSTO (CON LLUVIA)
100
95
90
%HR
85
80
75
70
2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20
Temperatura (ºC)

D. reticulatum con una probabilidad mayor o igual al 50%, en el mes de agosto: =
201
S EPTIEMBRE (S IN LLUVIA)
100
95
90
%HR
85
80
75
70
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20
Temperatura (ºC)
SEPTIEMBRE (CON LLUVIA)
100
95
90
%HR
85
80
75
70
2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20
Temperatura (ºC)

D. reticulatum con una probabilidad mayor o igual al 50%, en el mes de septiembre: =
202
OCTUBRE (S IN LLUVIA)
100
95
90
%HR
85
80
75
70
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20
Temperatura (ºC)
OCTUBRE (CON LLUVIA)
100
95
90
%HR
85
80
75
70
2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20
Temperatura (ºC)

D. reticulatum con una probabilidad mayor o igual al 50%, en el mes de octubre: =
203
NOVIEMBRE (S IN LLUVIA)
100
95
90
%HR
85
80
75
70
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20
Temperatura (ºC)
NOVIEMBRE (CON LLUVIA)
100
95
90
%HR
85
80
75
70
2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20
Temperatura (ºC)

D. reticulatum con una probabilidad mayor o igual al 50%, en el mes de noviembre: =
204
DICIEMBRE (SIN LLUVIA)
100
95
90
%HR
85
80
75
70
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20
Temperatura (ºC)
DICIEMBRE (CON LLUVIA)
100
95
90
%HR
85
80
75
70
2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20
Temperatura (ºC)

D. reticulatum con una probabilidad mayor o igual al 50%, en el mes de diciembre: =
205
ENERO
0.9
0.85
0.8
0.75
0.7
0.65
0.6
0.55
0.5
0.45
ENERO CON LLUVIA
0.4
0.35
0.3
0.25
0.2
0.15
0.1
0.05
0
Figura 5.4. Probabilidad pronosticada por el modelo para la categoría de actividad alta
en función de la temperatura y del %HR para el mes de enero.
206
FEBRERO
0.9
0.85
0.8
0.75
0.7
0.65
0.6
0.55
0.5
0.45
FEBRERO CON LLUVIA
0.4
0.35
0.3
0.25
0.2
0.15
0.1
0.05
0
Figura 5.4. (continuación) Probabilidad pronosticada por el modelo para la categoría de

actividad alta en función de la temperatura y del %HR para el mes de febrero.
207
MARZO
0.9
0.85
0.8
0.75
0.7
0.65
0.6
0.55
0.5
0.45
MARZO CON LLUVIA
0.4
0.35
0.3
0.25
0.2
0.15
0.1
0.05
0

actividad alta en función de la temperatura y del %HR para el mes de marzo.
208
ABRIL
0.9
0.85
0.8
0.75
0.7
0.65
0.6
0.55
0.5
ABRIL CON LLUVIA 0.45
0.4
0.35
0.3
0.25
0.2
0.15
0.1
0.05
0

actividad alta en función de la temperatura y del %HR para el mes de abril.
209
MAYO
0.9
0.85
0.8
0.75
0.7
0.65
0.6
0.55
0.5
0.45
MAYO CON LLUVIA
0.4
0.35
0.3
0.25
0.2
0.15
0.1
0.05
0

actividad alta en función de la temperatura y del %HR para el mes de mayo.
210
JUNIO
0.9
0.85
0.8
0.75
0.7
0.65
0.6
0.55
0.5
0.45
JUNIO CON LLUVIA
0.4
0.35
0.3
0.25
0.2
0.15
0.1
0.05
0

actividad alta en función de la temperatura y del %HR para el mes de junio.
211
JULIO
0.9
0.85
0.8
0.75
0.7
0.65
0.6
0.55
0.5
0.45
JULIO CON LLUVIA
0.4
0.35
0.3
0.25
0.2
0.15
0.1
0.05
0

actividad alta en función de la temperatura y del %HR para el mes de julio.
212
AGOSTO
0.9
0.85
0.8
0.75
0.7
0.65
0.6
0.55
0.5
0.45
AGOSTO CON LLUVIA
0.4
0.35
0.3
0.25
0.2
0.15
0.1
0.05
0

actividad alta en función de la temperatura y del %HR para el mes de agosto.
213
SEPTIEMBRE
0.9
0.85
0.8
0.75
0.7
0.65
0.6
0.55
0.5
0.45
SEPTIEMBRE CON LLUVIA
0.4
0.35
0.3
0.25
0.2
0.15
0.1
0.05
0

actividad alta en función de la temperatura y del %HR para el mes de septiembre.
214
OCTUBRE
0.9
0.85
0.8
0.75
0.7
0.65
0.6
0.55
0.5
0.45
OCTUBRE CON LLUVIA
0.4
0.35
0.3
0.25
0.2
0.15
0.1
0.05
0

actividad alta en función de la temperatura y del %HR para el mes de octubre.
215
NOVIEMBRE
0.9
0.85
0.8
0.75
0.7
0.65
0.6
0.55
0.5
0.45
NOVIEMBRE CON LLUVIA
0.4
0.35
0.3
0.25
0.2
0.15
0.1
0.05
0

actividad alta en función de la temperatura y del %HR para el mes de noviembre.
216
DICIEMBRE
0.9
0.85
0.8
0.75
0.7
0.65
0.6
0.55
0.5
0.45
DICIEMBRE CON LLUVIA 0.4
0.35
0.3
0.25
0.2
0.15
0.1
0.05
0

actividad alta en función de la temperatura y del %HR para el mes de diciembre.
217
5.3.4. Análisis del modelo
La Figura 5.5 representa la actividad de D. reticulatum registrada a lo

largo del período de estudio, y en ella se indican las noches en las que el
modelo pronostica una categoría de actividad diferente a la observada. El
mayor porcentaje de acierto en el pronóstico del modelo se produjo en la
categoría de actividad alta, con 16 aciertos sobre 19 casos (84,2% de
acierto): en 3 noches en las que la actividad observada fue alta el modelo
pronostica una actividad de tipo medio.
En la categoría de actividad baja se obtuvo el menor porcentaje de

acierto del modelo, con 16 pronósticos correctos sobre 22 casos (un
72,7% de acierto): de 6 noches en las que la actividad observada fue baja,
el modelo pronostica 5 como de actividad media y 1 como de actividad
alta. Con respecto al nivel de actividad media, el modelo pronostica
correctamente 25 de los 31 casos observados (un 80,6% de acierto): de 6
noches en las que la actividad observada fue media, el modelo pronostica
3 como de actividad baja y 3 como de actividad alta.
En conjunto, el modelo pronostica correctamente el nivel de actividad

de D. reticulatum en 57 de las 72 noches estudiadas, es decir, en el
79,2% de los casos. La comparación de las distribuciones de las
categorías de actividad observadas y las pronosticadas por el modelo
mediante tablas de contingencia y la prueba χ2 demostró la existencia de
una relación altamente significativa entre ambas (χ2=70,411, g.l.=4,
P<0,001) (Tabla 5.5).
218
800
700
600
500
400
300
200
100
0
1999 2000 2001
Figura 5.5. Actividad de D. reticulatum a lo largo del período de estudio. Las barras
indican la actividad observada, según el siguiente código de colores: noches de
actividad baja, noches de actividad media, noches de actividad alta. Las barras
marcadas con un punto en su parte superior son aquellas para las que el modelo de
actividad pronostica un nivel de actividad diferente al observado, el cual está indicado
por el color del punto correspondiente.
Numero de casos pronosticados

Categorías
de Actividad Baja Media Alta Total % de acierto
Baja 16 5 1 22 72,7%
Numero de
casos Media 3 25 3 31 80,6%
observados Alta 0 3 16 19 84,2%
Total 19 33 20 72 79,2%
Tabla 5.5. Tabla de contingencia del número de casos observados para cada nivel de
actividad de Deroceras reticulatum, frente a los pronosticados por el modelo.
219
Al considerar individualmente el efecto de las variables incluidas en el

modelo sobre la categoría de actividad de las babosas, los resultados
fueron dispares, en el sentido de que en algunos casos se obtuvieron
efectos significativos, pero en otros casos no. La Tabla 5.6 muestra los
valores medios y los rangos de densidad de población, temperatura in situ
y porcentaje de humedad relativa in situ correspondientes a cada una de
las tres categorías de actividad. No existieron diferencias significativas
entre las tres categorías de actividad en lo referente a la densidad de
población (análisis de varianza sobre los datos de densidad de población
transformados en su raíz cuadrada: F=2,689, g.l.=2, 69, P>0,05; Figura
5.6) ni en lo referente a la temperatura in situ (análisis de varianza,
F=0,892, g.l.=2, 69, P>0,05; Figura 5.7). Por el contrario, el porcentaje
de humedad relativa del aire in situ sí tuvo un efecto significativo sobre
la categoría de actividad (análisis de varianza, F=6,596, g.l.=2, 69,
P<0,01); la prueba de Tukey para P<0,05 reveló que la categoría de
actividad baja fue diferente de las otras dos con respecto a los valores de
humedad relativa, pero las categorías media y alta fueron similares
(Figura 5.8)
Densidad Temperatura
Categoría de de población del aire in situ % de humedad
actividad (babosas m-2) (ºC) relativa
Baja 15,3±3,3 9,9±0,9 81,5±2,2
(0,8-41,6) (2,4-16,1) (69,6-96,5)
Media 29,3±5,1 11,2±0,7 88,2±1,1
(0,8-68,0) (2,5-18,4) (76,1-99,9)
Alta 30,4±4,6 11,3±0,8 88,9±1,3
(3,2-68,0) (4,1-17,4) (76,5-100)
Tabla 5.6. Valores medios (media±desviación estándar) y rangos de densidad de
población, temperatura del aire in situ y porcentaje de humedad relativa del aire in situ
para cada una de las tres categorías de actividad.
220
40
30
-2
individuos m
20
10
0
baja media alta
Categoría de actividad
Figura 5.6. Valores medios (media±error estándar) de densidad de población para cada
una de las categorías de actividad de D. reticulatum.
14
12
10
8
ºC
0
baja media alta
Figura 5.7. Valores medios (media ± error estándar) de temperatura del aire in situ para
cada una de las categorías de actividad de D. reticulatum.
221
100
95
b b
90
%HR
a
85
80
75
baja media alta
Figura 5.8. Valores medios (media±error estándar) del porcentaje de humedad relativa
del aire in situ, para cada una de las categorías de actividad de D. reticulatum. Las
medias marcadas con la misma letra no son significativamente diferentes entre sí según
las prueba de Tukey para P<0,05.
Con respecto a los factores incluidos en el modelo de predicción de

actividad (lluvia in situ y mes del año), ambos tuvieron, de forma
individual, un efecto significativo sobre la actividad de las babosas.
La cantidad media de babosas activas registradas en muestreos en los

que no llovía (lluvia in situ=0) fue de 224,7±20,9 individuos (n=60),
mientras que en muestreos realizados con lluvia (lluvia in situ=1) la
media de babosas activas fue de 86,2±28,3 individuos (n=12) (Figura
5.9). El análisis de varianza reveló un efecto significativo de la lluvia
sobre la actividad (análisis de varianza sobre los datos de actividad de
babosas transformados en su raíz cuadrada: F= 12,822, g.l.= 1, 70,
P<0,01).
222
300
250
200
150
100
50
0
si no
Lluvia in situ
Figura 5.9. Cantidad media (media±error estándar) de babosas activas observadas en

función de la presencia o ausencia de lluvia durante el muestreo.
La presencia o ausencia de precipitación durante los muestreos

también tuvo un efecto significativo sobre la distribución de frecuencias
observada de las categorías de actividad (χ2=9,015, g.l.=2, P<0,05), con
un predominio evidente de la categoría de actividad baja en los muestreos
realizados con lluvia (Figura 5.10A). Al considerar sólo las noches en las
que no existió precipitación, la actividad observada y la pronosticada por
el modelo mantuvieron una relación estadísticamente significativa
(χ2=68,817, g.l.=4, P<0,001), sin embargo, lo observado y lo
pronosticado por el modelo se comportaron de forma independiente al
considerar únicamente las noches con lluvia (χ2=3,217, g.l.=4, P>0,05)
(Figura 5.10B). El porcentaje de acierto en el pronóstico del modelo fue
del 83,3% en situaciones sin lluvia, pero lo fue de tan solo un 58,3% en
noches con lluvia.
223
0.8
A
0.6
frecuencia
0.4
0.2
0
baja media alta
Categoría de actividad observada
0.8
B
0.6
frecuencia
0.4
0.2
0
baja media alta
Categoría de actividad pronosticada
Figura 5.10. Distribuciones de frecuencias de las categorías de actividad de

D. reticulatum en función de la presencia ( ) o ausencia ( ) de lluvia; (A) según
lo observado y (B) según lo pronosticado por el modelo de actividad.
224
La Figura 5.11 representa el número medio de babosas activas

observadas, en función del factor “mes del año”. El análisis de varianza
demostró un efecto altamente significativo del mes sobre la actividad de
las babosas (análisis de varianza sobre los datos de actividad de babosas
transformados en su raíz cuadrada: F= 11,217, g.l.= 11, 60, P<0,001). La
densidad media de población de cada mes no estuvo correlacionada de
forma significativa con la actividad media registrada en cada uno, ni al
considerar los 24 meses del período de estudio (coeficiente de
correlación τ de kendall= 0,287; P>0,05; n=24), ni al considerar los 12
meses del factor “mes del año” incluido en el modelo (τ de kendall=
0,260; P>0,05; n=12) (Figura 5.12).
Las distribuciones de frecuencias de las tres categorías de actividad en

función del mes del año, según lo observado y lo pronosticado por el
modelo, se muestran en la Figura 5.13. En tres casos (enero, mayo y
noviembre) las distribuciones de frecuencias de las categorías de
actividad observadas y pronosticadas por el modelo resultaron idénticas y
el nivel de acierto en el pronóstico del modelo fue del 100%. Para febrero
y octubre, el modelo pronostica una categoría de actividad diferente a la
observada en dos ocasiones de cada mes, aunque las distribuciones de las
categorías de actividad observadas y pronosticadas también resultaron
idénticas. El nivel de acierto más bajo en el pronóstico del modelo es el
correspondiente al mes de agosto, para el cual la predicción difiere de lo
observado en tres de las seis noches estudiadas.
225
600
500
400
300
200
100
0
ene feb mar abr may jun jul ago sep oct nov dic
Mes
Figura 5.11. Cantidad media (media±error estándar) de babosas activas observadas en

función del mes del año.
600
500
400
300
200
100
0
0 10 20 30 40 50 60 70
-2
densidad de población (babosas m )
Figura 5.12. Diagrama de dispersión de la densidad de población frente a la actividad

observada (los puntos representan la media para cada mes del año, n=12).
226
1
0.8
frecuencia
0.6
0.4
0.2
0
Mes
1
0.8
frecuencia
0.6
0.4
0.2
0
Mes
Figura 5.13. Distribuciones de frecuencias de las categorías de actividad de D.

reticulatum en función del mes del año: (A) según lo observado y (B) según lo
pronosticado por el modelo de actividad. ( ) actividad baja; ( ) actividad media;
( ) actividad alta.
227
Aunque el factor “estación del año” no resultó finalmente incluido en

el modelo de predicción de actividad, la descripción de la actividad de
D. reticulatum en función de la estación del año, que se expone a
continuación, resulta adecuada para la integración de los resultados que
obtuvimos en el estudio de la actividad de las babosas con los que
obtuvimos del estudio de su dinámica de población y del estudio de su
alimentación. La Figura 5.14 representa las cantidades medias de babosas
activas observadas en función de la estación del año. Las diferencias
entre estaciones resultaron altamente significativas a este respecto
(análisis de varianza sobre los datos de actividad de babosas
transformados en su raíz cuadrada: F= 7,801, g.l.= 3, 68, P<0,001),
aunque sólo el otoño resultó diferente del resto de las estaciones (prueba
de Tukey para P<0,05).
350 a
300
a a
250
200
150
b
100
50
0
invierno p rimavera verano otoño
Estación
Figura 5.14. Cantidad media (media±error estándar) de babosas activas observadas, en

función de la estación del año. Las medias marcadas con la misma letra no son
significativamente diferentes entre sí según las prueba de Tukey para P<0,05.
228
Las distribuciones de frecuencias de las tres categorías de actividad en

función de la estación del año, según lo observado y según lo
pronosticado por el modelo de actividad, se muestran en la Figura 5.15.
La distribución de las tres categorías de actividad estuvo relacionada de
forma significativa con la estación del año (χ2=18,252, g.l.=6, P<0,01).
Según los datos observados, la distribución de las categorías de actividad
fue idéntica en el invierno y en el verano: en ambos casos la actividad
media fue la dominante (55,6% de los casos), seguida de la actividad alta
(27,8% de los casos) y finalmente la actividad baja (16,7% de los casos).
La primavera fue la estación en la que la actividad alta fue más frecuente
(44,4% de los casos), seguida de la actividad media (33,3% de los casos)
y la actividad baja (22,2% de los casos). El otoño estuvo claramente
dominado por la actividad baja (66,7% de los casos), mientras que la
actividad media se dio en el 27,8% de los casos y la actividad alta en sólo
un 5,6% de los casos estudiados.
El mayor porcentaje de acierto en el pronóstico del modelo de

actividad se dio en las noches correspondientes a la primavera, para las
cuales la predicción es correcta en 16 de los 18 casos estudiados (88,9%);
para las noches del invierno y el otoño, el modelo de actividad pronostica
correctamente 14 de los 18 casos estudiados en cada caso (77,8%); con
respecto al verano, la predicción es acertada en 13 de los 18 casos
estudiados (72,2%). Al igual que en el caso de la actividad observada, la
distribución de las categorías de actividad pronosticas por el modelo
estuvo relacionada de forma significativa con la estación del año
(χ2=21,608, g.l.=6, P<0,001). La distribución estacional de las categorías
de actividad, según la predicción del modelo para los datos registrados,
mantiene las mismas tendencias que la distribución observada, es decir,
229
el otoño es la estación para la cual el modelo pronostica una mayor

abundancia de actividad baja, para la primavera pronostica una mayor
frecuencia de actividad alta, y para el invierno y el verano una mayor
frecuencia de actividad media.
1
0.8
frecuencia
0.6
0.4
0.2
0
invierno primavera verano otoño
Estación
1
0.8
frecuencia
0.6
0.4
0.2
0
invierno primavera verano otoño
Estación
Figura 5.15. Distribuciones de frecuencias de las categorías de actividad de D.

reticulatum en función de la estación del año: (A) según lo observado y (B) según lo
pronosticado por el modelo de actividad. ( ) actividad baja; ( ) actividad media;
( ) actividad alta.
230
5.4. Discusión
Desde el punto de vista biológico, el significado de un modelo viene

dado por las variables incluidas en el mismo y la justificación de su
efecto sobre la actividad de los animales, es decir, por la existencia de
una relación causal entre las variables independientes y la variable de
respuesta (Rollo, 1982). Con la excepción de la lluvia, considerada como
un factor en el modelo que se desarrolló, todas las restantes variables de
predicción incluidas en el modelo, y su influencia sobre la actividad de
los gasterópodos terrestres, han sido estudiadas previamente, ya sea de
forma individual o por medio de su inclusión en modelos de predicción
de actividad.
Con respecto a la variable densidad de población, es evidente que ésta

es un condicionante de primer orden de la actividad observada, ya que la
cantidad de animales que se pueden mostrar activos en cada momento
depende de la cantidad de animales que existen en la población en ese
momento. No obstante, es importante no sobrevalorar el efecto de la
abundancia de animales sobre la actividad. En las tres noches de cada
mes en las que se realizaron los muestreos, se observaron variaciones de
actividad que no pueden relacionarse con la densidad de población,
puesto que ésta era la misma en las tres. Como ejemplos más claros
pueden citarse las tres noches de diciembre de 2000, en las que se
observaron 123 (actividad media), 303 (actividad alta) y 16 (actividad
baja) babosas activas, o las de abril de 2001, en las que se registraron 372
(actividad alta), 70 (actividad baja) y 361 (actividad alta) babosas activas.
Estos ejemplos demuestran que existen variaciones de actividad que nada
tienen que ver con el tamaño de población. En el modelo de predicción
231
de actividad que se desarrolló, las noches de muestreo se clasificaron en

tres categorías que presentaban diferencias muy significativas entre sí en
cuanto a la actividad de las babosas, pero que no eran diferentes en
cuanto a la densidad de población, lo que implica que la variable
densidad de población no permite explicar, por sí sola, las diferentes
categorías de actividad que fueron consideradas para la elaboración del
modelo.
En cuanto al efecto directo de la densidad de población sobre la

actividad y a su relación causal, la bibliografía refleja evidencias de
efectos positivos (Hamilton y Wellington, 1981; Hommay et al., 1998) y
también de efectos negativos (Rollo, 1989; Cook, 2001). Por otro lado, el
tipo de relación entre densidad de población y actividad podría no ser
constante, como señalan Voss, Hoppe y Ulber (1998), quienes estudiaron
en el campo la actividad y el tamaño de población de D. agreste,
D. reticulatum y A. distinctus y encontraron, para las tres especies,
variaciones interanuales en la relación de las dos variables.
Hamilton y Wellington (1981), quienes estudiaron la relación entre la

densidad de población y el nivel de actividad de las babosas A. ater y
A. colombianus en condiciones semi-naturales, encontraron un efecto
positivo del número de individuos sobre la actividad, y lo atribuyeron a la
estimulación mutua, mediante el contacto físico, entre los individuos de
la población. Con la especie D. reticulatum, Hommay et al. (1998)
observaron que los individuos que inician su actividad nocturna en
primer lugar estimulan a las babosas que todavía no lo han hecho, al
encontrárselas en su camino cuando abandonan los refugios en los que
han pasado el día. Según esto, es de esperar que ese efecto sea tanto más
232
importante cuanto más elevada sea la cantidad de individuos, pero

también parece lógico pensar que ese tipo de situaciones no deben de
producirse con frecuencia en la naturaleza, sin limitaciones de espacio ni
de la cantidad de refugios.
En cuanto al efecto negativo de la abundancia de animales sobre su

actividad, Cameron y Carter (1979) demostraron experimentalmente que
el nivel de actividad de los caracoles C. nemoralis, C. hortensis y
C. aspersus se ve reducido cuando son introducidos en cajas tratadas con
moco de individuos de la misma especie, con respecto a la actividad que
presentan al ser introducidos en cajas limpias. De forma similar, Dan y
Bailey (1982) demostraron que el moco de los adultos de C. aspersus
reduce la actividad de los juveniles de la misma especie. Estos efectos
han sido atribuidos a la presencia, en los rastros de moco que dejan los
animales al desplazarse, de feromonas que afectan a su comportamiento
(Rollo, 1989; Cook, 2001).
Los dos tipos de efectos (positivo y negativo) de la abundancia de

animales sobre su actividad, puestos de manifiesto en experiencias
realizadas en condiciones de laboratorio o semi-naturales, pueden
producirse también en las poblaciones naturales, pero en espacios
abiertos parece probable que la interacción entre los individuos por
medio de señales químicas (con un efecto negativo sobre la actividad) sea
más importante que la interacción de tipo físico, con un efecto positivo
(Baur, 1993; Cook, 2001). En el modelo de actividad de D. reticulatum
que se desarrolló en el presente trabajo, el signo del parámetro de
ubicación (del coeficiente) de la variable “densidad de población” indica
que, en el contexto general del efecto de todas las variables, el de la
233
densidad de población sobre la categoría de actividad de las babosas fue

de carácter negativo.
La temperatura y la humedad son los dos factores que

tradicionalmente se han considerado como fundamentales en la
regulación de la actividad de los gasterópodos terrestres. Desde que los
cambios de temperatura fueron señalados por Dainton (1954a) como el
principal factor regulador de la actividad de D. reticulatum, las
referencias a la importancia de la temperatura sobre la actividad de
numerosas especies de gasterópodos terrestres han sido abundantes
(Karlin, 1961; Blinn, 1963; Baker, 1973; Potts, 1975; Bailey, 1975;
Dundee, 1977; Rollo, 1982; Dainton y Wright, 1985; Dainton 1989;
Munden y Bailey, 1989). En los modelos desarrollados hasta la
actualidad para expresar la actividad de estos animales en función de
variables ambientales, la temperatura ha figurado siempre entre las
variables de predicción (Crawford-Sidebotham, 1972; Rollo, 1982, Cook
y Ford, 1989; Young y Port, 1989; Young et al., 1991).
Wareing y Bailey (1985), mediante experiencias de laboratorio con

D. reticulatum, encontraron una estrecha relación entre temperatura y
actividad, aunque dicha relación no era constante sino que variaba
estacionalmente en función del fotoperíodo. Según estos autores, en
invierno el nivel de actividad asciende con la temperatura hasta los 12ºC
y desciende con la temperatura a partir de ese valor; en verano, la
actividad de las babosas aumenta con la temperatura hasta los 16ºC, y
desciende a partir de ese valor. Mediante un análisis de regresión,
Wareing y Bailey (1985) determinaron que la temperatura óptima para la
actividad locomotora de D. reticulatum es de 13ºC en fotoperíodos cortos
234
(invierno) y de 17ºC en fotoperíodos largos (verano), concluyendo que,

en la naturaleza, las babosas están expuestas la mayor parte del tiempo a
valores de temperatura que están por debajo del óptimo para su actividad.
Según Webley (1964), el 60% de las variaciones de actividad que

presentan las babosas puede explicarse teniendo en cuenta únicamente la
temperatura ambiental, e indica que los mayores niveles de actividad que
observa en D. reticulatum se producen a temperaturas comprendidas
entre 4,5 y 10ºC. Crawford-Sidebotham (1972) también encuentra una
relación estrecha entre la actividad de D. reticulatum y la temperatura:
señala que la actividad de las babosas aumenta al aumentar la
temperatura, pero no especifica el rango ni la media de las temperaturas
que registró durante sus observaciones. Según el modelo de actividad
desarrollado por Young y Port (1989), las babosas pueden presentar una
actividad alta (cualquier valor de actividad situado por encima del valor
medio de todas las observaciones realizadas) a cualquier valor de
temperatura comprendido entre 1,4 y 16,5ºC. En nuestro caso, las tres
categorías de actividad se dieron en un amplio rango de valores de
temperatura: la actividad alta entre 4,1 y 17,4 ºC, la actividad media entre
2,5 y 18,4ºC, y la actividad baja entre 2,4 y 16,1ºC. Si utilizásemos las
mismas categorías de actividad que Young y Port (1989), es decir, si
tomásemos como categoría de actividad alta aquellas ocasiones en las
que el número de babosas observadas fue superior a la media de todas las
noches, la actividad de tipo alto se habría dado en el rango de
temperatura 4,1-18,2ºC ( x =11,1±0,7 ºC), y la actividad de tipo bajo en el
rango 2,4-18,4ºC ( x =10,7±0,6 ºC). Del mismo modo que en el caso de la
densidad de población, la variable temperatura no explica, por sí sola, ni
las tres categorías de actividad consideradas en nuestro modelo, ni
235
explicaría las dos categorías de actividad que se establecerían siguiendo

el criterio de Young y Port (1989).
Es evidente que los valores máximos de temperatura a los que los

autores citados registraron una actividad de D. reticulatum de tipo alto
(10ºC en el caso de Webley, 1964; 16,5ºC en el caso de Young y Port,
1989) son menores que los registrados en el presente trabajo (18,2ºC si
considerásemos sólo las dos categorías de actividad de Young y Port,
1989), lo cual se explica, probablemente, por el ámbito geográfico y la
climatología en la que desarrollaron los diferentes trabajos, en el Reino
Unido (Webley, 1964; Young y Port, 1989) y Galicia (presente trabajo).
En cualquier caso, la relación entre temperatura y actividad que refleja
nuestro modelo es del mismo tipo que la que refleja el modelo de
actividad de D. reticulatum desarrollado por Crawford-Sidebotham
(1972), es decir, dentro del rango de temperaturas registradas a lo largo
del estudio, la actividad de las babosas aumenta al aumentar la
temperatura.
Según Machin (1975), el factor dominante en la regulación de la

actividad de los gasterópodos terrestres es la humedad. De la misma
opinión es Cook (2001), quien señala que su comportamiento está
condicionado por esta variable, en todo momento. Para reproducirse y
satisfacer sus necesidades de alimento se ven obligados a abandonar sus
refugios, oscuros y húmedos, iniciando una fase de actividad en la que
pierden agua de forma continua debido a la producción de moco, la
evaporación y la respiración, por lo que su nivel de actividad dependerá
en gran medida de la posibilidad de recuperar el agua que van perdiendo
y así poder mantener un grado de hidratación adecuado.
236
Al igual que la temperatura, la humedad también ha sido incluida, de

una forma u otra, en todos los modelos de actividad de gasterópodos
terrestres (Crawford-Sidebotham, 1972; Rollo, 1982, Cook y Ford, 1989,
Young y Port, 1989, Young et al., 1991). Crawford-Sidebotham (1972)
incluye, en su modelo de predicción de actividad de D. reticulatum, el
déficit de presión de vapor (en mm Hg), y señala que la actividad de las
babosas disminuye a medida que aumenta el valor de esta variable; este
autor encuentra que en función de sólo dos variables (el déficit de presión
de vapor y la temperatura) es posible explicar el 71% de la variación de
actividad observada en D. reticulatum. Por el contrario, Rollo (1982),
quien consideró el porcentaje de humedad relativa, el déficit de presión
de vapor (mm Hg) y la tasa de evaporación (en mm3 min-1) para la
elaboración de un modelo de actividad de L. maximus, encontró que
ninguna de las tres variables resultaba significativa para explicar las
variaciones de actividad de las babosas; el autor lo atribuye a que las tres
variables resultaban redundantes con otras, que sí resultaban
significativas en su modelo, como la intensidad luminosa, la hora del día
y la temperatura; además, señala que las especies de gran tamaño, como
L. maximus, son menos dependientes de la humedad ambiental que las
especies pequeñas, debido a que la menor relación superficie/volumen de
las primeras hace que sus pérdidas de agua por evaporación sean menos
importantes.
Cook y Ford (1989) encontraron que la actividad de L. pseudoflavus

se reduce con valores de humedad relativa inferiores al 89,5%. Según
Young y Port (1989), la actividad de las babosas no se ve afectado por la
humedad ambiental a partir de un valor del 81,5% HR. En nuestro caso,
237
las observaciones de actividad alta fueron realizadas con valores de

humedad relativa comprendidos entre el 76,5% y el 100%
( x =88,9±1,3% HR). Las observaciones de actividad media fueron
realizadas con valores de humedad relativa comprendidos entre el 76,1%
y el 99,% ( x =88,2±1,1% HR). La humedad relativa existente en
ocasiones en las que la actividad de las babosas fue baja estuvo
comprendida entre un 69,6% y un 96,5% ( x =81,5±2,2% HR). Si
utilizásemos las dos categorías de actividad de Young y Port (1989), la
actividad de tipo alto se habría dado en un rango de humedad
comprendido entre el 76,1% y el 100% ( x =89,2±1,1% HR), y la
actividad de tipo bajo en el rango de 69,6% y 99,9% ( x =84,5±1,4% HR),
resultando diferencias significativas entre ambas categorías en lo
referente a la humedad relativa. Por lo tanto, en cualquiera de los dos
casos (tres o dos categorías de actividad), y a diferencia de la densidad de
población y de la temperatura, la humedad relativa sí que permite, por sí
sola, establecer una diferencia entre las categorías de actividad de
D. reticulatum. En el caso de las tres categorías de actividad consideradas
para el desarrollo de nuestro modelo, la categoría de actividad baja
resultó significativamente diferente de las otras dos con respecto a esta
variable, lo que refleja el carácter limitante de los valores bajos de
humedad ambiental para la actividad de las babosas, pero las noches de
actividad media y de actividad alta no fueron diferentes en cuanto a la
humedad relativa. Al igual que el modelo de actividad de D. reticulatum
desarrollado por Crawford-Sidebotham (1972), el que desarrollamos en
el presente trabajo refleja un aumento de la actividad de las babosas a
medida que aumenta la humedad ambiental.
238
Además de la humedad ambiental, el modelo de actividad que

desarrollaron Young y Port (1989) incluye también, como variables que
afectan de forma significativa al nivel de actividad de las babosas, la
humedad del suelo en los 5 cm más superficiales, la temperatura y la
velocidad del viento. Posteriormente, Young et al. (1991) encontraron
que el grado de acierto en la predicción del modelo de Young y Port
(1989) no se veía reducido de forma significativa si se consideraban sólo
la humedad del suelo y la temperatura. La importancia de la humedad de
la capa superficial de suelo en la actividad de los gasterópodos terrestres
se justifica en la capacidad que tienen de tomar agua a través del
tegumento del pie para compensar las pérdidas de agua por evaporación,
con el moco y la respiración, un mecanismo denominado hidratación por
contacto (Prior, 1989). Randolph (1973) y Rollo (1982) también
consideran que, probablemente, la humedad del suelo tiene un efecto más
importante sobre la actividad de los gasterópodos terrestres que la
humedad ambiental. Young et al. (1991) señalan que, aunque todas las
variables incluidas en el modelo de actividad de Young y Port (1989)
tienen sin duda un efecto significativo sobre el nivel de actividad de las
babosas, la humedad ambiental y la velocidad del viento sólo en raras
ocasiones resultan limitantes de la actividad, por lo que es lógico que su
eliminación del modelo no afecte a su grado de acierto en la predicción.
Otra explicación que parece posible es que la humedad del suelo y la
humedad ambiental estén estrechamente correlacionadas, proporcionando
información redundante, en cuyo caso la predicción también se vería muy
poco afectada por la supresión de una de ellas.
El factor lluvia (presencia o ausencia de precipitación durante las

observaciones) tuvo un efecto muy importante sobre la actividad de
239
D. reticulatum en el presente trabajo. La actividad observada en noches

con lluvia ( x =86,2±28,3 babosas activas) resultó significativamente
diferente de la observada en noches sin lluvia ( x =224,7±20,9 babosas
activas). La distribución de frecuencias de los tres niveles de actividad
también se vio significativamente afectada por la existencia de lluvia
durante los muestreos; en noches con lluvia predominó la actividad baja,
y la actividad alta fue muy escasa (67% de los casos de actividad alta, 8%
de actividad alta), mientras que en noches sin lluvia predominó la
actividad media, seguida de la alta (46% de los casos de actividad media,
32% de actividad alta). Si se tienen en cuenta sólo aquellos muestreos
que fueron realizados sin precipitación, el porcentaje de acierto en el
pronóstico del modelo de actividad sería del 83,3%. Por el contrario, el
modelo sólo pronosticó el nivel correcto de actividad de las babosas en el
58,3% de las noches con lluvia. Según la predicción del modelo, en las
noches con lluvia habría una mayor frecuencia de casos con actividad
media, mientras que la frecuencia de casos de actividad baja sería menor
que la observada; la actividad alta tendría una frecuencia igual a la
observada. En definitiva, las observaciones realizadas ponen de
manifiesto, de forma muy clara, un efecto negativo de la lluvia sobre la
actividad de D. reticulatum, pero el modelo de actividad infravalora ese
efecto negativo de la lluvia, ya que predice un mayor nivel de actividad
media en detrimento de la actividad baja.
El efecto de la precipitación sobre la actividad de los gasterópodos

terrestres ha sido generalmente interpretado en términos de humedad
ambiental. Por ejemplo, Bailey (1975), quien observa que la actividad del
caracol C. aspersus se ve muy reducida tras períodos de 10 días sin
precipitaciones, y que el final de sus períodos de hibernación está
240
siempre asociado a períodos de precipitaciones frecuentes, concluye que

ello se debe al efecto de las precipitaciones sobre la humedad, que sería,
en último término, el principal factor regulador de la actividad del
caracol. Dainton (1954a), quien considera que la actividad de las babosas
está regulada principalmente por los cambios de temperatura, señala que
el efecto de la precipitación sobre su actividad es de tipo indirecto,
debido a que las precipitaciones van asociadas a un descenso de la
temperatura.
Young et al. (1991), al desarrollar su modelo de predicción de

actividad de las babosas, encontraron que ninguna variable relacionada
con la precipitación aumentaba el porcentaje de acierto en el pronóstico
del modelo, pero en este sentido es necesario señalar que las variables de
precipitación que consideraron estos autores fueron tratadas siempre
como covariables (cantidad de precipitación), pero nunca como un factor
(presencia o ausencia de lluvia), que fue la forma en la que la
precipitación resultó ser una variable significativa en nuestro modelo.
Las variables de tipo cuantitativo, relacionadas con la precitación, que
tuvimos en cuenta para la elaboración del modelo (cantidad de
precipitación y número de días desde la última precipitación), tampoco
resultaron significativas para explicar la categoría de actividad de las
babosas en el presente trabajo.
La ausencia o reducción de actividad de caracoles y babosas en

momentos de lluvia ha sido señalada previamente por Boycott (1934) y
por Ingram (1946), quienes observaron que estos animales tienden a
evitar la exposición directa a la lluvia. Según Prior (1985), tal
comportamiento tendría una justificación desde el punto de vista
241
fisiológico, ya que sería una forma de evitar el exceso de hidratación que

puede producirse en unas condiciones que Prior califica de “ambiente
diluyente”. En condiciones experimentales se ha observado que un
exceso de hidratación provoca la expulsión de hemolinfa a través de la
pared del cuerpo y del pneumostoma (Deyrup-Olsen y Martin (1982);
Martin y Deyrup-Olsen (1982); Martin, 1983), pero es incierto el hecho
de que en condiciones naturales los animales lleguen a sufrir realmente
esos excesos de hidratación (Cook, 2001).
Dainton (1954b) señala que el efecto negativo de las corrientes de aire

sobre la actividad de las babosas puede explicarse, en último término, por
que éstas aumentan la tasa de evaporación y conllevan un mayor riesgo
de deshidratación; no obstante, señala que la reacción de respuesta de los
animales a las corrientes de aire está mediada, en primer lugar, por su
efecto mecánico, concretamente por la molestia que le ocasionan al
incidir sobre los tentáculos oculares. En función de esto, no se puede
descartar que la reducción del nivel de actividad de las babosas en
momentos de lluvia sea también debida, al menos en parte, a la
perturbación física que producen las gotas de agua al caer sobre los
propios animales, sobre la vegetación o sobre el suelo.
En la mayoría de los climas existe una variación regular de las

condiciones ambientales a lo largo del día y a lo largo del año, y el
comportamiento de los gasterópodos terrestres está condicionado por
dichas variaciones. Buscan refugio y se muestran inactivos en aquellos
momentos en los que las condiciones ambientales son desfavorables para
su biología, y aprovechan para alimentarse y reproducirse aquellos
momentos en los que las condiciones les son favorables. La adaptación
242
de los animales a las variaciones cíclicas de las condiciones ambientales

se manifiesta en la adquisición de ritmos endógenos de actividad, gracias
a los cuales los animales tienden a mostrarse activos sólo en aquellos
momentos del día y del año en los que, con gran probabilidad, se
encontrarán con unas condiciones ambientales favorables, mientras que
tienden a permanecer inactivos en sus refugios en los momentos en los
que, con gran probabilidad, las condiciones ambientales le resultarán
poco propicias (Rollo, 1982).
Según Cook (2001), la existencia de componentes rítmicos de tipo

endógeno en la regulación del nivel de actividad de estos animales resulta
innegable, y todas las evidencias parecen coincidir en señalar que el
fotoperíodo y, en menor medida, la temperatura, son las variables
ambientales que sincronizan los ritmos internos de los animales con los
ritmos diario y anual de variación de las condiciones ambientales
(Sokolove et al., 1977; Bailey, 1981; Rollo, 1982; Wareing y Bailey,
1985; Aupinel, 1987; Blanc, Buisson y Pupier, 1989; Cook y Ford, 1989;
Flari y Lazaridou-Dimitriadou, 1995; Hommay et al., 1998).
Dainton (1989), por el contrario, considera totalmente innecesario

recurrir a la existencia de ritmos endógenos para explicar el nivel de
actividad de los gasterópodos terrestres y sus variaciones. Según esta
autora, aunque los ritmos endógenos tuvieran un efecto significativo en la
regulación de la actividad, puesto que esos ritmos vendrían determinados
por factores ambientales como la temperatura o el fotoperíodo, debería
ser posible explicar todas las variaciones de actividad de los animales
considerando sólo las variaciones del factor ambiental. Por ejemplo,
según Dainton (1989), el hecho de que la actividad de las babosas se
243
inicie en coincidencia con la puesta de sol durante el verano, pero que se

inicie con un cierto retraso con respecto a la puesta de sol durante el
invierno (Barnes y Weil, 1944; Dainton, 1985), se explicaría,
simplemente, porque el descenso de la temperatura que se produce al
anochecer es brusco en el verano, y ello estimularía inmediatamente la
actividad de las babosas, mientras que en invierno el descenso de la
temperatura al anochecer es de menor magnitud y las babosas tardarían
más en reaccionar (Dainton, 1989).
Sin embargo, Wareing y Bailey (1985) demuestran que la temperatura

óptima para la actividad de D. reticulatum experimenta variaciones
estacionales (13ºC en invierno y 17ºC en verano), lo cual es un claro
ejemplo de la existencia de un componente endógeno en la regulación de
la actividad. El componente endógeno hace que los animales respondan
de forma diferente, al mismo factor ambiental, en diferentes épocas del
año (ritmo circanual), lo que refuerza la necesidad de tener en cuenta la
dimensión temporal en el desarrollo de modelos de predicción de
actividad (Cook, 2001).
Rollo (1982) observó que los patrones de actividad de L. maximus y

de A. ater varían a lo largo del año, en el sentido de que la duración del
período nocturno de actividad y la proximidad del comienzo de la
actividad a la hora de la puesta de sol son diferentes en función de la
época del año. Para tener en cuenta dichas variaciones temporales en el
modelo de actividad que desarrolló para L. maximus, Rollo (1982)
incluyó como variables de predicción, la hora del ocaso y la duración de
la noche, con el resultado de que ambas variables resultaban
significativas dentro del modelo.
244
En nuestro caso, el componente temporal del modelo, que recoge las

variaciones de actividad debidas al ritmo endógeno circanual de las
babosas, viene dado por la variable “mes del año”, que fue incluida en el
modelo como un factor. Las diferencias de actividad observada en los
diferentes meses del año, que resultaron altamente significativas, se
reflejan en el modelo por medio del valor del parámetro de ubicación
(coeficiente) de cada uno de los meses; estos parámetros presentan
valores muy heterogéneos y signo positivo o negativo dependiendo del
mes del que se trate, es decir, para los mismos valores de las restantes
variables, la categoría de actividad pronosticada por el modelo puede ser
diferente en función del mes del año.
El análisis individual del efecto del factor “estación del año” sobre la
actividad observada, reveló que también existieron diferencias
significativas entre estaciones en cuanto a la actividad observada de
D. reticulatum, y también que la distribución de las tres categorías de
actividad consideradas estuvo significativamente relacionada con la
estación del año: en la primavera predominó la actividad alta, en el otoño
la actividad baja, y la actividad media fue la más frecuente durante el
invierno y el verano. No obstante, la variable “estación del año” no
quedó finalmente incluida dentro del modelo de actividad, ya que su
inclusión junto con la variable “mes del año” no proporciona ninguna
mejora en el ajuste del modelo (sería una variable redundante), y la
sustitución de la variable “mes del año” por la variable “estación” daba
lugar a un modelo que sólo pronosticaba de forma correcta el 59,7% de
245
los casos estudiados, frente al 79,2% de acierto en el pronóstico del

modelo desarrollado con el factor “mes”.
Tanto a nivel del factor “mes del año” como a nivel del factor
“estación”, resulta especialmente evidente la falta de relación entre el
tamaño de población y el nivel de actividad. A nivel del factor mes, la
correlación entre densidad de población y actividad observada no resultó
significativa. A nivel del factor estación, la mayor actividad observada
correspondió a la primavera, mientras que las densidades de población
más elevadas se dieron en el invierno ( x =54,8±2.6 individuos m-2). De
forma análoga, la menor actividad observada fue la del otoño, mientras
que las densidades de población más bajas fueron las correspondientes al
verano ( x =3,5±0,6 individuos m-2). En definitiva, con valores extremos
de densidad de población (máximo en invierno y mínimo en verano) la
actividad dominante fue de tipo medio, mientras que con valores medios
de densidad de población, en la primavera y el otoño, lo más frecuente
fue la actividad alta y baja, respectivamente.
Bailey (1975) señala que el nivel de actividad del caracol C. aspersus

se ve afectado no sólo por las condiciones ambientales de cada momento
sino también por las experimentadas previamente, a lo largo de un
período de tiempo que el autor estima en 10 días. Rollo (1982) considera
que es probable que el comportamiento de respuesta de los gasterópodos
muestre un cierto retraso con respecto a los valores de las variables
ambientales responsables de dichas respuestas y, debido a ello, para el
desarrollo de su modelo de actividad de L. maximus tuvo en
consideración no sólo los valores actuales de las variables (aquellos
246
registrados al mismo tiempo que el nivel de actividad) sino además los

valores correspondientes a momentos anteriores (en su caso, los valores
registrados 1 hora antes), con el resultado de que los valores actuales de
las variables explicaban un porcentaje de casos muy superior al que
explicaban los valores pasados de las mismas variables. Nuestros
resultados están en concordancia con los de Rollo (1982) en el sentido de
que ninguna de las variables que reflejaban valores pretéritos resultó
significativa para el modelo.
5.5. Conclusiones
1. Se estudió la actividad de D. reticulatum durante 72 noches a lo largo

de dos años y se establecieron 3 categorías o niveles de actividad de
las babosas para cada noche: baja, media y alta.
2. Se desarrolló un modelo matemático, basado en un análisis de
regresión ordinal, que expresa la categoría de actividad de las babosas
en una noche cualquiera, en función de las covariables densidad de
población, temperatura del aire in situ y porcentaje de humedad
relativa del aire in situ, y los factores presencia o ausencia de lluvia y
mes del año.
3. El modelo desarrollado pronostica correctamente el nivel de actividad
de las babosas en 57 de las 72 noches estudiadas, es decir, en el
79,2% de los casos.
4. La única covariable que de forma individual tuvo un efecto
significativo sobre la categoría de actividad de D. reticulatum fue el
porcentaje de humedad relativa del aire.
247
5. Los factores presencia o ausencia de lluvia y mes del año, tuvieron

individualmente un efecto significativo sobre la categoría de
actividad de D. reticulatum.
6. La primavera fue la época del año en la que D. reticulatum presentó
una mayor frecuencia de actividad de tipo alto. La actividad baja fue
la más frecuente durante el otoño. En el invierno y el verano
predominó la actividad de tipo medio.
7. Con el modelo desarrollado y unos valores medios mensuales de
densidad de población basados en el estudio de la dinámica de
poblaciones de D. reticulatum en la zona de estudio, se han elaborado
unos gráficos que permiten determinar la categoría de actividad más
probable y la probabilidad de que se de una actividad de tipo alto, en
una noche cualquiera, en función de la temperatura y el porcentaje de
humedad relativa.
248
6. IMPLICACIONES EN EL
CONTROL DE PLAGAS
Implicaciones
De los resultados obtenido en el presente trabajo, tras el estudio de la

dinámica de poblaciones de D. reticulatum, de su alimentación en un
hábitat hortícola, y de la influencia de las condiciones ambientales sobre
su actividad, se desprenden las siguientes implicaciones relacionadas con
el control de los daños que ocasiona esta babosa en la agricultura gallega.
1.- Justificación de la aplicación de molusquicidas en función del

riesgo de daños causados por D. reticulatum. Existe la posibilidad
de pronosticar, con un elevado grado de fiabilidad, el nivel de
actividad de las babosas a lo largo del año, en función de su tamaño de
población y de variables ambientales como la temperatura y la
humedad. En conexión con la fenología de los cultivos, esto permite
determinar en qué momentos existe un mayor riesgo de que las
babosas ocasionen daños de consideración, haciendo recomendable la
aplicación de medidas de protección específicas (aplicación de
molusquicidas). Tras la realización de este trabajo se puede afirmar
que el riesgo de que D. reticulatum ocasione daños a los cultivos es
muy elevado a finales del invierno (marzo) y durante la mayor parte
de la primavera (abril, mayo), debido una coincidencia entre el
momento en el que esta babosa presenta una mayor capacidad
potencial para causar daños, y el momento en el que muchos cultivos
se encuentran en su fase más susceptible al ataque de las babosas.
La mayor capacidad potencial de D. reticulatum para causar daños en
este período viene dada por la abundancia de sus poblaciones
(elevadas densidades de población) y por que las condiciones
ambientales resultan favorables para su actividad. Según el modelo de
predicción de actividad, en las noches de marzo, de abril, y en especial
251
en las del mes de mayo, D. reticulatum presentará con gran

probabilidad una actividad de tipo alto en un amplio espectro de
condiciones de temperatura y de humedad. Además, la proporción de
babosas adultas que constituyen la población durante esta época es la
mayor del año, y éstas son las que pueden ocasionar más daños, ya
que ingieren mayor cantidad de alimento y atacan a un mayor número
de especies diferentes de plantas.
La mayor susceptibilidad de los cultivos durante este período se debe
a que la mayoría de las especies hortícolas se plantan, en forma de
plántula, entre el mes de marzo y el mes de junio. Las jóvenes
plántulas son las más susceptibles al ataque de las babosas, de forma
que si las condiciones ambientales son adecuadas para la actividad de
las babosas, éstas pueden destruir completamente un número elevado
de plántulas en una sola noche.
En definitiva, durante los meses de marzo, abril y mayo existe un
elevado riesgo de que D. reticulatum ocasione daños significativos a
los cultivos recién implantados, lo que justifica la aplicación de
molusquicidas como medida preventiva.
2.- Formulación de una estrategia de control para la consecución de

una reducción efectiva de las poblaciones de D. reticulatum en las
zonas de cultivo. A la hora de formular estrategias de control de
plagas es necesario tener en cuenta no sólo la necesidad de protección
de las plantas en función de que el riesgo de daños sea elevado, sino
también la susceptibilidad de las poblaciones del agente causante de la
plaga a los tratamientos de control. La eficacia de los pesticidas que se
apliquen será máxima si su efecto se traducen no sólo en una
252
Implicaciones
protección puntual de las plantas frente a la plaga, sino también en una

reducción efectiva de las poblaciones de los animales dañinos, es
decir, si se consigue reducir el riesgo de daños y la necesidad de
aplicar tratamientos de control a más largo plazo. La aplicación de
tratamientos molusquicidas durante la primavera encuentra
justificación en el elevado riesgo de que D. reticulatum cause daños
elevados en esa época, pero estos tratamientos difícilmente pueden
tener un impacto significativo en las poblaciones de la babosa, debido
a que los huevos existentes en el suelo permiten que la población se
recupere.
Sobre la base del ciclo biológico que presenta D. reticulatum en

Galicia (Figura 6.1), sus poblaciones pueden ser especialmente
susceptibles a la aplicación de molusquicidas durante el verano, ya
que en el período junio-septiembre no existen huevos de esta especie
en el suelo. Durante el verano las poblaciones son poco abundantes
(bajas densidades de población) y están formadas en exclusiva por
individuos juveniles. A partir del otoño (octubre) maduran y se
reproducen para depositar gran cantidad de huevos que, al eclosionar,
dan lugar a las elevadas densidades de población que se alcanzan en el
invierno y principios de la primavera, y que son las que tienen una
mayor capacidad potencial para producir daños. Al no existir huevos
en el suelo a partir de los cuales se pueda recuperar la población, si se
consigue reducir su tamaño durante el verano, es de esperar que esa
reducción se transmita a lo largo del ciclo de la especie: habrá menos
babosas maduras en el otoño, depositarán menos huevos, la densidad
de población en el invierno y la primavera siguientes será menor, y su
capacidad para dañar a los cultivos se verá reducida.
253
Figura 6.1. Representación esquemática del ciclo biológico de Deroceras

reticulatum en Galicia.
El riesgo de que D. reticulatum produzca daños graves a los cultivos

durante el verano es menor que durante la primavera, por lo que, en
general, la aplicación de molusquicidas no estaría justificada desde el
punto de vista de la necesidad de protección de las plantas. En el
verano, la mayoría de los cultivos hortícolas implantados durante la
primavera se encuentran ya en un estado de desarrollo que los hace
menos susceptibles a los daños causados por las babosas, y los
individuos juveniles que forman la población en el verano presentan
una menor capacidad para ocasionar daños que las babosas adultas de
la primavera. No obstante, las babosas pueden presentar una alta
actividad en el verano si se dan unas condiciones adecuadas, y en esos
momentos la eficacia de los molusquicidas para mermar a la población
sería máxima.
254
Implicaciones
La puesta en práctica de esta estrategia implica realizar un pronóstico,

basado en el modelo de predicción de actividad desarrollado, de las
noches en las que es de esperar una alta actividad de las babosas, y
aplicar tratamientos molusquicidas, de forma específica, en esas
noches. El grado de acierto en el pronóstico de las noches de actividad
alta podría evaluarse, de forma sencilla e inmediata, mediante la
estimación del consumo de los cebos molusquicidas aplicados y el
recuento de cadáveres de babosas a la mañana siguiente. Para evaluar
la eficacia de la estrategia en conseguir reducir de forma efectiva el
tamaño de población sería necesario realizar un seguimiento del
tamaño de la población de babosas y huevos a lo largo del tiempo.
3.- Estrategias de control alternativas al uso de molusquicidas

químicos. La agricultura biológica (orgánica o ecológica), en la que el
uso de pesticidas químicos está prohibida o sometida a severas
restricciones, se está extendiendo muy rápidamente a escala
internacional. El nematodo Phasmarhabditis hermaphrodita,
recientemente introducido en el mercado de los agentes de control
biológico, representa hasta el momento actual la única alternativa de
la que dispone la agricultura biológica para el control de plagas de
babosas, por lo que en este ámbito se presenta un amplio campo de
investigación orientado hacia la búsqueda de nuevas estrategias de
control, biológicas y culturales. A este respecto, la utilización de
cultivos-trampa es una de las alternativas que está recibiendo mayor
atención por parte de los investigadores: esta estrategia se basa en la
coexistencia, junto a las especies cultivadas, de otras con escaso o
255
nulo valor económico que sirvan de alimento para las babosas y que le
resulten más atractivas que las especies cultivadas. La gran mayoría
de las investigaciones realizadas en este sentido son experiencias de
laboratorio en las que se buscan aquellas especies que resultan más
atractivas para las babosas que las especies cultivadas, pero los
resultados obtenidos en las mismas difícilmente se pueden extrapolar
a situaciones reales de campo, en donde la dieta de las babosas está
condicionada de forma muy fuerte por la disponibilidad de las
diferentes especies. Las especies utilizadas como cultivos-trampa
deben de cumplir su función protectora siendo poco abundantes, ya
que compiten por los nutrientes con las especies cultivadas. En el
presente trabajo encontramos que D. reticulatum seleccionó la especie
silvestre Sonchus oleraceus para alimentarse. Esta especie realizó una
contribución significativa a la dieta de las babosas pese a ser una
planta poco abundante en la parcela de estudio, lo que hace de ella una
buena candidata para ser utilizada como cultivo-trampa. Su capacidad
para reducir los daños ocasionados por las babosas a las especies de
cultivo debería ser evaluada en experimentos de campo.
256
RESUMEN Y CONCLUSIONES GENERALES
Resumen y conclusiones generales
RESUMEN
Esta memoria es el resultado del estudio realizado, a lo largo de 2 años,

sobre la biología de poblaciones, alimentación y actividad de la babosa
gris, Deroceras reticulatum (Müller, 1774), en la zona agrícola del valle
del Ulla, en Galicia.
La biología de poblaciones se estudió por medio de la extracción
mensual de 20 muestras de suelo en las que se cuantificaron las babosas y
los huevos. El estado de madurez de los individuos extraídos de estas
muestras se determinó por medio del análisis de cortes histológicos de la
gónada. Con los datos obtenidos se determinó la estructura y dinámica de
la población estudiada.
La alimentación y la actividad se estudiaron en una población de
D. reticulatum localizada en una pequeña huerta. El estudio de la
alimentación se basó en el análisis cualitativo y cuantitativo del
contenido de la parte anterior del tubo digestivo (buche) de 20 individuos
capturados mensualmente en la parcela de estudio, durante visitas
nocturnas. La composición de la dieta de las babosas se comparó con la
de la vegetación de la parcela para determinar la existencia de algún tipo
de selección del alimento por parte de las babosas.
El estudio de la actividad se basó en la realización de tres muestreos
nocturnos por mes, durante los cuales se registró el número de babosas
observadas activas en la parcela de estudio. A partir de los datos de
actividad observada se establecieron tres categorías de actividad (baja,
media, alta). Se desarrolló un modelo matemático, basado en un análisis
de regresión ordinal, para la predicción de la categoría de actividad de
D. reticulatum en una noche cualquiera en función de variables
ambientales de tipo biótico y abiótico.
259
CONCLUSIONES GENERALES
1. La población de Deroceras reticulatum estudiada en Galicia mostró

un patrón de variación estacional particular, diferente del que
presenta esta especie en aquellos países en lo que ha sido estudiado.
El tamaño de la población alcanzó sus valores máximos durante el
invierno, disminuyó a lo largo de la primavera, fue mínimo en el
verano y aumentó de forma progresiva a lo largo del otoño.
2. El período de reproducción se extendió desde el mes de octubre hasta

el mes de mayo. La mayor abundancia de huevos en el suelo se
registró en los meses de diciembre y de enero.
3. Cada año existieron dos generaciones de babosas, con características

diferentes. Una generación, formada por un elevado número de
individuos, surgió en el otoño, maduró en un período de 3 a 5 meses
y se reprodujo a finales del invierno y principios de la primavera
siguientes, para dar lugar a la siguiente generación. Esta segunda
generación, formada por pocos individuos, hizo su aparición en la
primavera, maduró en un período de 6 a 7 meses y se reprodujo a lo
largo del otoño y principios del invierno siguientes, para dar lugar a
la siguiente generación. La población estuvo constituida de forma
mayoritaria por babosas inmaduras durante todo el año.
4. En la población en la que se estudió la alimentación, D. reticulatum

consumió 20 de las 21 especies de plantas que estuvieron presentes a
lo largo del período de estudio, aunque sólo 6 especies realizaron una
contribución individual a la dieta superior al 5%. Éstas fueron las
260
gramíneas (16,52%), Stellaria media (10,38%), Lactuca sativa

(lechuga, 8,27%), Sonchus oleraceus (6,59%), Brassica oleracea
(repollo, 6,58%) y Ranunculus repens (5,41%).
5. La dieta de las babosas estuvo constituida por un 85,4% de tejidos

vegetales verdes, un 11,7% de tejidos vegetales senescentes o en
descomposición, y un 2,9% de elementos de origen animal. El 68,9%
de los individuos estudiados habían consumido más de una especie de
planta.
6. De las 20 especies vegetales que constituyeron la dieta de las

babosas, 14 las consumieron de forma proporcional a su abundancia
en la parcela, 4 especies fueron seleccionadas de forma positiva y 2
de forma negativa. Las especies seleccionadas positivamente fueron
la lechuga (Lactuca sativa), la especie silvestre Sonchus oleraceus, el
repollo (Brassica oleracea) y el grelo (Brassica rapa). Las especies
seleccionadas de forma negativa fueron las gramíneas y la judía
(Phaseolus vulgaris).
7. La composición de la dieta de las babosas estuvo correlacionada de

forma significativa con la distribución de los animales sobre la
vegetación de la parcela.
8. La cantidad total de alimento ingerido y el número de plantas

diferentes consumidas por animal estuvieron correlacionadas de
forma significativa con el tamaño de la babosa.
261
9. Se desarrolló un modelo de predicción de actividad, basado en una

análisis de regresión ordinal, que pronostica correctamente la
categoría de actividad de las babosas en el 79,2% de los casos
estudiados.
10. Las variables independientes que permitieron explicar la categoría de

actividad de las babosas fueron la densidad de población, la
temperatura del aire in situ, el porcentaje de humedad relativa del aire
in situ, la presencia o ausencia de lluvia, y el mes del año.
11. La primavera fue la época del año en la que D. reticulatum mostró

una mayor frecuencia de actividad alta, y en otoño se registró la
mayor frecuencia de actividad baja. La actividad media fue la más
frecuente en invierno y verano.
12. Con el modelo desarrollado y unos valores medios mensuales de

densidad de población basados en el estudio de la dinámica de
poblaciones de D. reticulatum en la zona de estudio, se han elaborado
unos gráficos que permiten determinar la categoría de actividad más
probable, en una noche cualquiera, en función de la temperatura y el
porcentaje de humedad relativa del aire.
13. En la zona de estudio, el mayor riesgo de que D. reticulatum ocasione

daños a los cultivos se da en los meses de marzo, abril y mayo.
14. Sobre la base de los resultados obtenidos se ha formulado una

estrategia de control orientada a la consecución de una reducción
efectiva de las poblaciones de D. reticulatum en las zonas de cultivo.
La estrategia se basa en la aplicación selectiva de molusquicidas en
262
noches del período junio-septiembre en las que exista una elevada

probabilidad de que las babosas presenten una alta actividad.
15. Como alternativa a la utilización de molusquicidas químicos, para

reducir los daños causado por D. reticulatum a las especies cultivadas
se plantea la posibilidad de utilizar la especie silvestre Sonchus
oleraceus como cultivo-trampa.
263
SUMMARY
Development of a predictive model of activity of the slug Deroceras

reticulatum (Müller, 1774), applicable to pest control in agricultural
areas of Galicia
This work is the result of a two-year study on the populations’ dynamics,

feeding and activity of the grey field slug Deroceras reticulatum (Müller,
1774) in the agricultural area of Valle del Ulla, Galicia (NW-Spain).
Populations’ dynamics was studied by means of the extraction and
counting of the slugs and slugs’ eggs from 20 soil samples taken on a
monthly basis. The stage of sexual development of the slugs was
determined by the histological analysis of the gonad. Populations
structure and dynamics were determined.
Slugs’ feeding and activity were studied in a small vegetable garden.
The study of slugs’ feeding was based on the qualitative and quantitative
analysis of the crop contents of 20 slugs per month, captured during night
searches. The composition of the slugs’ diet was compared with the
composition of the vegetation at the study site to determine whether the
slugs ate at random or whether they selected their food.
The activity of D. reticulatum was monitored on 3 consecutive nights
per month. The number of active slugs per night was recorded.
According to the observed activity, three levels of activity (low, medium
and high) were established, and a predictive model of activity based on
ordinal regression analysis was developed to forecast the level of slug
activity in relation to biotic and abiotic environmental variables.
264
GENERAL CONCLUSIONS
1. The population of Deroceras reticulatum studied in Galicia showed a

particular pattern of seasonal variation, different from that found in
other countries where it was studied. In Galicia, the population of
D. reticulatum reached its greatest size in winter, decreased over
spring, showed its lowest size in summer and rose steadily throughout
autumn.
2. The breeding season extended from October to May. The greatest

abundance of eggs in soil samples was recorded in December and
January.
3. Two generations of slugs, with different traits, existed each year. One
generation, composed of a great number of individuals, appeared in
autumn, matured over a period of 3 to 5 months and bred by the end
of the winter and the beginning of the spring. The eggs laid by the
autumnal generation gave rise to the next generation, which appeared
in the spring, it was composed of a small number of individuals,
matured over a period of 6 to 7 months and bred throughout the next
autumn and beginning of winter. The population was mainly
composed of immature slugs over the study period.
4. In the population of D. reticulatum in which feeding was studied, the

slugs ate 20 out of 21 different plant species that were present in the
study site. Only 6 species made an individual contribution to the
slugs’ diet greater than 5%. These were grasses (16.52%), Stellaria
media (10.38%), Lactuca sativa (lettuce, 8.27%), Sonchus oleraceus
265
(6.59%), Brassica oleracea (cabagge, 6.58%) and Ranunculus repens

(5.41%).
5. The slugs’ diet was composed of 85.4% fresh (green) vegetal

materials, 11.7% senescent or decomposed vegetal materials and
2.9% of animal materials. 68.9% of the studied slugs had consumed
more than one plant species.
6. From the 20 plant species that composed the slugs’ diet, 14 were
consumed proportionally to their abundance in the study site,
4 species (Lactuca sativa, Sonchus oleraceus, Brassica oleracea and
Brassica rapa) were consumed more than expected from their
abundance (positively selected), and 2 species (grasses and Phaseolus
vulgaris) were consumed less than expected from their abundance
(negatively selected).
7. Slugs’ diet composition was significantly correlated with the

distribution of the active slugs over the vegetation.
8. The amount of food ingested and the number of different plant

species consumed per animal were significantly correlated with the
size of the slug.
9. A predictive model of activity, based on an ordinal regression

analysis, was developed. The model accurately predicts the level of
activity of the slugs on 79.2% of the studied nights.
266
10. The independent variables included in the model are: population

density, air temperature in situ, percentage relative humidity in situ,
occurrence of rain, and month of the year.
11. The greatest frequency of high activity of D. reticulatum was

recorded in spring. The greatest frequency of low activity was
recorded in autumn. Activity of the medium level was the most
frequent in winter and summer.
12. On the basis of the predictive model of activity and mean monthly
values of slug density obtained from the study of the population
dynamics of D. reticulatum in the study area, a series of graphics
which allow the determination of the most probable level of activity
of D. reticulatum depending on air temperature and percentage
relative humidity, were made.
13. In the study area, the highest risk of slug damage to crops occurs in
March, April and May.
14. A strategy aimed to reduce populations of D. reticulatum in

cultivated areas was devised. The strategy is based on the specific
application of molluscicides on nights of the period June-September
when high activity of slugs is expected.
15. In order to reduce slug damage to the cultivated plants, the wild
species Sonchus oleraceus shows potential as a trap crop.
267
APÉNDICE I
Apéndice I
Apéndice I. Tipos celulares de la ovotestis y fases de

madurez de Deroceras reticulatum
Las descripciones que se exponen a continuación están basadas en los

trabajos Pelluet y Watts (1951), Watts (1952), Bridgeford y Pelluet
(1952), Henderson y Pelluet (1960), Smith (1966), Runham y Laryea,
(1968), Bailey (1973), Hill y Bowen (1976), Parivar (1978, 1980, 1981),
Nicholas (1984), South (1992), Fawcett (1987) y Lutchel et al. (1997).
Tipos celulares
o Células de Sertoli (también denominadas de soporte, auxiliares o

nutritivas) (Lámina ID): son células con un gran núcleo y cromatina
granular muy fina. Se les supone una función nutritiva (Fawcett,
1987)
o Células del folículo: células auxiliares del oocito, forman una

membrana folicular alrededor del mismo.
o Espermatogonias (Lámina IA): son células con un núcleo de

pequeño tamaño con cromatina granular, que se dividen por mitosis.
Hay dos tipos funcionales: una serie de espermatogonias proliferan
dando lugar a más espermatogonias, perpetuando la estirpe y
posibilitando que no se extinga esta fase inicial de la
espermatogénesis; otras espermatogonias se van a transformar en
espermatocitos primarios.
o Espermatocitos primarios: son células con una gran cantidad de
citoplasma. Cuando el espermatocito primario alcanza su máximo
271
tamaño, se vuelve alargado y el núcleo se desplaza hacia un extremo

de la célula. Sufren la primera división meiótica, para dar lugar a los
espermatocitos secundarios, haploides.
o Espermatocitos secundarios (Lámina IB): células de menor tamaño

que los espermatocitos primarios, con un porcentaje mayor de
citoplasma y un núcleo más pequeño. Llevan a cabo la segunda fase
de la división meiótica, dando lugar a espermátidas.
o Espermátidas (Lámina IC): es la fase anterior a los espermatozoides,

y existen varios tipos. Durante las primeras fases son muy similares
a los espermatocitos secundarios, pero poco a poco se van alargando,
su núcleo se arquea para posteriormente estirarse, y finalmente
adoptan la forma de un espermatozoide, con la diferencia de que
mantienen aún la cola dentro del citoplasma.
o Espermatozoos o espermatozoides (Lámina ID): células

reproductoras maduras. La cola se encuentra ya libre del citoplasma.
o Oocitos (Lámina IE): células reproductoras femeninas que a lo largo

de su desarrollo se van a recubrir de una membrana folicular
formada por las células del folículo. En la maduración del oocito se
reconocen tres fases: la primera de ellas es la fase previtelogénica, en
la cual el citoplasma tiene un color morado ya que se encuentra
teñido con hematoxilina; el motivo es el carácter acidófilo de esta
tinción, que le lleva a unirse a moléculas ácidas, como los ácidos
nucleicos, en las que es rico el citoplasma durante la
previtelogénesis, ya que se encuentra colmado de ribosomas
272
Apéndice I
(apareciendo también algunas mitocondrias, retículo endoplasmático

y aparato de Golgi). En los oocitos previtelogénicos se puede
observar un gran núcleo y un gran nucleolo (a veces dos). Durante la
siguiente etapa, el oocito comienza la producción de vitelo, que
aparece como una aureola alrededor del núcleo; esta es la fase
vitelogénica, en la que se observan con regularidad dos nucleolos,
que presentan un color muy oscuro; la aureola de vitelo es
claramente distinguible a causa de su diferente color, que es de un
rosa muy vivo. La causa de esta coloración es que el vitelo se tiñe
con eosina, ya que está formado por proteínas y lípidos (gotas
lipídicas), moléculas a las que es afín dicha tinción. Cuando el oocito
está maduro alcanza la tercera fase, la postvitelogénica, en la cual
todo el citoplasma ha sido ocupado por vitelo, que toma un aspecto
brillante y homogéneo. Hill y Bowen (1976) establecieron en el
desarrollo del oocito una serie de fases, que coincidirían sólo
parcialmente con las anteriormente descritas. En la fase I el oocito se
encuentra en el período previtelogénico, durante el cual no se
encuentra aún rodeado por las células del folículo, su citoplasma está
formado principalmente de ribosomas, y el núcleo tiene en su
interior dos nucleolos (un eunucleolo y un paranucleolo). La fase II
se caracteriza por la presencia de productos de secreción en el
citoplasma (glicolípidos y proteínas), contenidos en vesículas.
Durante esta etapa el oocito crece, pero solo en el plano paralelo a la
pared del acino; en estos momentos la célula se encuentra en un
proceso vitelogénico, y comienzan aparecer las células del folículo.
Durante la fase III el oocito crece en el plano perpendicular a la
membrana basal, de tal manera que adquiere una característica forma
redondeada; durante este período la pared celular se tapiza de
273
microvellosidades y ondulaciones, lo que indica que está

absorbiendo materiales. El período final de la fase III incluye el
desprendimiento del oocito del muro del acino. Por lo tanto, en el
comienzo de la fase III los oocitos aún se encuentran en
vitelogénesis, y durante la parte final de esta fase alcanzan ya la
postvitelogénesis. Respecto al núcleo, en esta fase se observa un
anfinucleolo, característico de muchos gasterópodos (Bottke, 1973),
que consiste en un cuerpo complejo, formado por un eunucleolo y un
cuerpo proteico, derivado de la actividad metabólica del núcleo.
o Células epiteliales y lámina basal: las células epiteliales forman un

epitelio germinativo formado por una única capa de células
aplanadas con un núcleo elíptico y pegadas a la lámina basal del
acino. Esta lámina basal es una matriz de colágeno en la cual están
embebidas células pigmentarias, junto a un pequeño número de
fibras nerviosas y musculares. Las células pigmentarias son
melanocitos con múltiples prolongaciones alargadas, ramificadas y
llenas de pigmento (melanina).
274
Apéndice I
Fases de madurez sexual
El estado de madurez sexual de los individuos se establece en función de

la abundancia de los distintos tipos celulares en su ovotestis. Los estados
de madurez sexual que se reconocen son:
• Fase indiferenciada: la ovotestis consiste en una masa sólida de

células epiteliales indiferenciadas.
• Fase de espermatogonia (Lámina IA): los acinos empiezan a

desarrollarse y aparecen varios tipos celulares: células epiteliales
germinativas indiferenciadas, espermatogonias y oocitos en fase
previtelogénica. También se encuentran células de Sertoli y células
del folículo, aunque estas últimas aparecen sólo en la parte final de
esta fase.
• Fase de espermatocito (Lámina IB): la característica principal de esta

etapa es la presencia de espermatocitos primarios en el acino (junto a
las células antes mencionadas). Los oocitos se encuentran en la fase
vitelogénica y están rodeados por células del folículo. En la parte
final de esta fase comienza a formarse el lumen del acino. También
puede aparecer algún espermatocito secundario.
• Fase de espermátida (Lámina IC): esta etapa se caracteriza por la

aparición, en los acinos, de las espermátidas, y por el aumento en el
número de espermatocitos secundarios. Esta fase podría ser
subdividida en distintas sub-fases atendiendo al estado de desarrollo
275
de las espermátidas, que se encuentran hacia el centro del acino,

estableciéndose un gradiente de maduración que va desde la pared
hacia el centro. Entre los distintos acinos comienzan a observarse los
conductos que transportaran las células reproductoras y vasos
sanguíneos.
• Fase temprana de espermatozoo (Lámina ID): todavía predominan

las espermátidas, pero comienzan a aparecer espermatozoos. El
lumen del acino es bien patente, y la capa celular que se encuentra en
fase de espermatogénesis adelgaza, ciñéndose a las proximidades del
muro del acino.
• Fase tardía de espermatozoo: el acino está repleto de

espermatozoides maduros, alguno de ellos se encuentran libres, tanto
en el lumen como en el conducto hermafrodita. El número de oocitos
aumenta, y muchos de ellos han alcanzado ya la fase
postvitelogénica. La capa celular en espermatogénesis ha
desaparecido casi por completo, y en consecuencia los
espermatozoides que aún no han sido liberados se encuentran cada
vez más cerca del muro del acino.
• Fase de oocito (Lámina IE): la cantidad de espermatozoides

presentes en cada acino es todavía elevada, pero los oocitos han
crecido en número y en tamaño, se encuentran en fase
postvitelogénica, con abundante material vitelínico refringente, y las
células del folículo formando la membrana folicular alrededor de los
276
Apéndice I
oocitos. En ocasiones se puede observar algún oocito libre, y

también el hueco que ha dejado. Apenas aparecen células
pertenecientes a las primeras fases de la espermatogénesis.
• Fase postreproductiva, atrófica, o senescente (Lámina IF): esta etapa

es posterior a la puesta de huevos. La glándula hermafrodita reduce
su tamaño, las células reproductoras han desaparecido casi por
completo, y aparece un epitelio cuboidal situado sobre la lámina
basal, conocido por epitelio postreproductivo. Primero aparece una
única capa situada entre la lámina basal y las células de Sertoli
atróficas, pero su número va aumentando y finalmente acaban por
llenar los acinos. Las células de este nuevo epitelio son sincitiales y
poseen un nucleo elíptico (Parivar, 1980). El origen de este nuevo
epitelio postreproductivo no se conoce con exactitud. Según Parivar
(1980) proviene del desarrollo de células indiferenciadas del muro
del acino. Bailey (1970) también sugiere que este epitelio cuboidal
proviene del epitelio germinal, que migraría por todo el acino
empujando al resto de las células hacia el centro. Bridgeford y
Pelluet (1952) observaron que las células germinales epiteliales que
cubren el muro del acino, al ser sometidas a distintas temperaturas,
sufrían transformaciones en su morfología, formando un epitelio
cuboidal, por lo que consideran probable que ese tejido
postreproductivo sea fruto de la transformación del tejido epitelial
germinal.
277
A B
C D
E F
Lámina I: Principales tipos celulares presentes en la ovotestis de D. reticulatum.

A. Espermatogonias. B. Espermatocito. C. Espermatida. D. Espermatozoo junto a una
célula auxiliar. E. Oocito postvitelogénico. F. Epitelio postreproductivo cuboidal
comenzando a formarse desde la lámina basal del acino. Escala = 25 µ.
APÉNDICE II
Apéndice II
Apéndice II. Características epiteliales de las plantas

halladas en el tubo digestivo
de Deroceras reticulatum
Ranunculus repens L. (Lámina II-1A) presenta tricomas en forma de

pelos de gran tamaño, sección circular, diámetro uniforme en toda su
longitud, y extremo en punta. En su parte basal el pelo presenta una
curvatura de 90º. Tiene estomas de gran tamaño, los mayores de todas las
plantas observadas, constituidos por dos células arriñonadas rodeadas por
un número elevado (más de 5) de células epidérmicas que se disponen de
forma radial en torno al estoma.
Plantago major L. (Lámina II-1B), presenta pelos epidérmicos muy

cortos, achatados, de aspecto rugoso, formados por 3 ó 4 células. Las
células epiteliales tienen formas y tamaños muy diversos. Los estomas se
encuentran entre 3 células (4 en algunas ocasiones); el eje mayor del
estoma es paralelo a dos de ellas y perpendicular a la tercera.
Stellaria media L. (Lámina II-1C), se caracteriza por sus estomas de gran

tamaño, rodeados de 4 células que se disponen en forma de cruz. Es la
única planta, de las estudiadas, en la que los estomas presentan una
distribución regular, disponiéndose en líneas más o menos paralelas. Las
células epidérmicas presentan todas un tamaño, forma y orientación
similares. No presenta tricomas.
Cerastium glomeratum Thuillier (Lámina II-1D), se reconoce por la

presencia de un número elevado de tricomas en forma de pelos de gran
tamaño, formados por tres o más células. Sus células epidérmicas y
283
estomas son similares a los de Stellaria media, pero se diferencian

claramente de ella por la presencia de tricomas.
Sonchus oleraceus L. (Lámina II-1E), presenta tricomas en forma de

papila, semejantes a dientecillos, pero carece de pelos. En los fragmentos
de esta especie que fueron encontrados en los contenidos estomacales
analizados (tanto en las babosas alimentadas en el laboratorio como en
las recogidas en el campo) nunca fueron observados estomas. La razón es
que en esta especie los estomas están casi exclusivamente en el envés de
las hojas, mientras que las babosas se alimentan sobre el haz.
Mentha suaveolens Ehrhart (Lámina II-1F), presenta dos tipos de pelos:

unos cilíndricos, largos, finos y ramificados; otros cortos, anchos y de
aspecto rugoso. Los estomas, muy característicos, están encajados entre
dos células de tamaño muy desigual. Las restantes células epidérmicas
son todas de tamaño y forma similares.
Stachys arvensis L. (Lámina II-2A), presenta pelos de tamaño mediano,

lisos, formados por 3 ó 4 células. Los estomas son pequeños y se
encuentran rodeados por dos células de tamaño desigual.
Oxalis corniculata L. (Lámina II-2B), exhibe pelos unicelulares muy

largos y estrechos, de aspecto rugoso, con un estrechamiento a la altura
del punto de inserción en la superficie foliar. Los estomas son muy
pequeños, rodeados por tres o cuatro células epidérmicas. Las restantes
células de la epidermis son cuadrangulares y uniformes en su tamaño.
284
Apéndice II
Trifolium repens L. (Lámina II-2C), presenta estomas rodeados por tres

células y todos ellos presentan la misma orientación. Las células
epiteliales tienen una pared celular gruesa.
Apium nodiflorum L. (Lámina II-2D), tiene estomas muy pequeños, la

mayoría de ellos rodeados por dos células de igual tamaño, y algunos
rodeados por tres células, dos iguales entre sí y una de menor tamaño.
Las células de la epidermis son pequeñas, con una pared celular muy
fina, y muestran formas muy diversas. Presenta tricomas en forma de
papilas redondeadas, nunca puntiagudas. También presenta pelos, aunque
muy escasos; son cortos, de color rojizo, formados por tres o cuatro
células.
Amaranthus blitum L. (LáminaII-2E), se reconoce fácilmente gracias al

dibujo en forma de laberinto que traza el sistema vascular. Carece de
tricomas. Los estomas están rodeados por cuatro células de tamaño
similar, dispuestas en forma de cruz.
Portulaca oleracea L. (Lámina II-2F), se parece a la especie anterior por

el trazado del sistema vascular, pero se diferencia porque sus estomas son
de gran tamaño y están rodeados por dos células semicirculares, que a su
vez están rodeadas por otras dos de tamaño desigual.
Lactuca sativa L. (Lámina II-3A), tiene células epiteliales de talla y

forma homogéneas. Los estomas son muy pequeños y numerosos. Las
cuatro células que rodean al estoma están orientadas en la dirección del
eje mayor del estoma.
285
Beta vulgaris L. (Lámina II-3B), presenta células epiteliales de formas y

tamaños muy diversos, con una pared gruesa. Los estomas son muy
pequeños, dispuestos entre tres o cuatro células de formas y tamaños
también muy variables.
Brassica oleracea L. (Lámina II-3C), tiene células epiteliales de formas y

tamaños diversos. Los estomas son pequeños y están rodeados por 3
células que se disponen formando un círculo; una de las tres células de un
tamaño similar al del estoma y las dos restantes son mucho mayores.
Pentaglottis sempervirens L. (Lámina II-3D), muestra un número muy

elevado de pelos unicelulares de gran longitud, estrechos y agudos; la
base de los pelos es muy ancha, con forma de cabeza de fémur; el ápice
del pelo es opaco. Las células epiteliales son de tamaño pequeño y forma
variable. Los estomas se encuentran entre cuatro células dispuestas de
forma radial.
Brassica rapa L. (Lámina II-3E), presenta unos estomas similares a los

de la especie anterior, pero se diferencia claramente de ella por presentar
gran cantidad de pelos unicelulares grandes y cónicos, con una base muy
amplia.
Poligonum persicaria L. (Lámina II-3F), posee células epiteliales de

pequeño tamaño y forma uniforme. Los estomas están rodeados por dos
células de tamaño similar al propio estoma. Tiene pelos pluricelulares
muy característicos, formados por células que se disponen paralelamente
en lugar de estar apiladas.
286
Apéndice II
Phaseolus vulgaris L. (Lámina II-4A), posee estomas rodeados por tres

células de tamaño desigual. No presenta tricomas. A diferencia de
Trifolium repens, los estomas no presentan todos la misma orientación.
Prunus persica (L.) (Lámina II-4B), presenta estomas de tamaño mucho

mayor que las células epiteliales, y distribuidos en forma de agregados.
Gramíneas (Lámina II-4C), se diferencian claramente del resto por que

las células oclusivas de sus estomas no son arriñonadas, sino que tienen
forma de fémur, con los extremos engrosados y una parte central más
fina. Presenta numerosos tricomas unicelulares y puntiagudos. Las
gramíneas no fueron identificadas al nivel específico.
287
A B
C D
E F
Lámina II-1. Formaciones epiteliales de distintas especies de plantas, utilizadas para su

identificación en los contenidos estomacales de Deroceras reticulatum. A. Tricoma de
Ranunculus repens (escala = 50 µ). B. Tricoma de Plantago major (escala = 25 µ).
C. Estoma de Stellaria media (escala = 25 µ). D. Estoma de Cerastium glomeratum
(escala = 25 µ). E. Papila de Sonchus oleraceus (escala = 50 µ). F. Estomas de Mentha
suaveolens (escala = 25 µ).
A B
C D
E F

identificación en los contenidos estomacales de Deroceras reticulatum. A. Tricoma de
Stachys arvensis (escala = 50 µ). B. Tricomas de Oxalis corniculata (escala = 25 µ).
C. Estomas de Trifolium repens (escala = 50 µ).D. Papila de Apium nodiflorum (escala
= 25 µ). E. Fragmento de Amarantus blitum (escala = 250 µ). F. Estomas de Portulaca
oleracea (escala = 25 µ).
A B
C D
E F

identificación en los contenidos estomacales de Deroceras reticulatum. A. Estoma de Lactuca
sativa (escala = 25 µ). B. Estomas de Beta vulgaris (escala = 2 5µ). C. Estoma de Brassica
oleracea (escala = 25 µ). D. Detalle de un tricoma de Pentaglottis sempervirens con la base en
forma de fémur (escala = 25 µ). E. Tricoma de Brassica rapa (escala = 50 µ). F. Tricoma de
Poligonum persicaria (escala = 25 µ).
A B
C D
E F

identificación en los contenidos estomacales de Deroceras reticulatum. A. Estomas de Phaseolus
vulgaris (escala = 25 µ). B. Estomas de una gramínea (escala = 50 µ). C. Estomas de Prunus
persica (escala = 50 µ). D-F. Elementos de origen animal encontrados en el tubo digestivo de
D. reticulatum. D. Fragmento de una pata de un artrópodo (escala = 50 µ). E. Fragmento de un
oligoqueto en el que se aprecian las quetas (escala = 25 µ). F. Mandíbula de una babosa (escala =
50 µ).
APÉNDICE III
Apéndice III
Apéndice III. Otras especies de babosas presentes

en la zona de estudio
En este Apéndice se realiza una descripción somera de otras especies de

babosas que fueron observadas en zona de estudio durante la realización
del presente trabajo. En la mayoría de los casos fue posible realizar la
determinación específica de los ejemplares a partir de sus características
morfológicas externas. En los casos que se plantearon dudas se procedió
a la disección de ejemplares para realizar una determinación basada en la
anatomía interna, en concreto en las características del aparato genital.
Tanto en lo referente a la morfología externa como a la anatomía del
aparato genital, para la determinación específica se siguió a Castillejo
(1997, 1998).
Familia Arionidae
Se caracterizan por la presencia de un manto pequeño, redondo, que
cubre casi un tercio del cuerpo del animal; el orificio respiratorio se
encuentra en la parte anterior del manto, y la parte posterior del cuerpo es
redondeada, con una quilla vestigial. Presentan una glándula caudal en el
extremo posterior del cuerpo. Las especies de esta familia que fueron
observadas en la zona de estudio fueron Arion ater y Arion intermedius.
Arion ater (Linnaeus, 1758) (Lámina IIIA) es una babosa de gran
tamaño, que puede sobrepasar los 15 centímetros de longitud. Su color es
variable, de blanquecino a negro, pasando por distintos tonos de marrón,
y presenta en ocasiones bandas longitudinales oscuras en el dorso. Mucus
blanco lechoso. Se encuentra ampliamente distribuida por la Europa
atlántica, hasta Polonia, y por la Europa central, pero está ausente de la
Europa mediterránea, salvo en la Península Ibérica, donde las citas la
299
sitúan mayoritariamente en el tercio septentrional, desde Galicia hasta

Cataluña. Es una especie antropófila y poco selectiva con el alimento, lo
cual, unido a su gran tamaño, hace que esté considerada como causante
de plagas agrícolas en España y en otros países como Inglaterra,
Alemania y también en Norteamérica (South, 1992). A. ater alcanza la
madurez sexual entre los 8 y 10 meses de edad, y tiene un período
reproductor que abarca desde finales de agosto hasta noviembre, durante
el cual deposita entre 3 y 8 masas de huevos, cada una con 18 a 230
huevos; su longevidad es de 12 a 14 meses (Castillejo, 1998).
Arion intermedius (Normand, 1852) (Lámina IIIB) es una babosa

pequeña, de hasta 30 mm de longitud, de color grisáceo. Superficie del
dorso de color negro o gris oscuro, con flancos blanquecinos. Una banda
negra a cada lado del cuerpo, la derecha rodea al orificio respiratorio. La
suela pedia es de color claro. El mucus corporal es amarillo y
proporciona una cierta tonalidad ocre al pie. Es una especie natural del
oeste de Europa, pero ha sido introducida en Norteamérica, Sudáfrica,
Australia y Nueva Zelanda (Barker, 1999). En la Península Ibérica
probablemente habita en la todas las regiones (Castillejo, 1998). En
España se encuentra tanto en hábitats antropógenos como en zonas
boscosas poco alteradas, aunque en Europa predomina en zonas boscosas
y áreas poco perturbadas (Bogon, 1990), al igual que en Nueva Zelanda
(Barker, 1999). En el noroeste ibérico, según los datos del presente
trabajo, muestra los máximos tamaños de población durante el invierno y
comienzos de la primavera, coincidiendo con la época de puestas y la
eclosión de los huevos. Su longevidad es de 10-12 meses (Barker, 1991).
300
Apéndice III
Familia Milacidae
Son babosas provistas de una quilla prominente que discurre desde el
final del manto hasta el extremo posterior del cuerpo. La única especie de
esta familia que fue observada en la zona de estudio fue Milax gagates
(Draparnaud, 1801) (Lámina IIIC). Es una babosa de talla mediana, que
puede llegar a alcanzar los 55 mm de longitud, con la quilla muy
marcada. La suela pedia es tripartita, con estrías en forma de V. El
orificio respiratorio se encuentra en la parte posterior derecha del manto.
Es muy característica la presencia en el manto de una escultura con
aspecto granuloso o de pliegues delicados, los cuales se encuentran
ordenados de forma concéntrica. Son babosas monocromáticas, de color
negro, castaño o castaño verdoso. Es una especie natural del suroeste de
Europa y norte de África según Wiktor (1987). Barker (1999) señala que
podría ser nativa de las Islas Canarias. Ha sido introducida en numerosos
países, como Finlandia o Suecia en Europa, Japón en Asia, y también en
el continente americano, en Australia y en Nueva Zelanda (Barker,
1999). En la Península Ibérica se encuentra distribuida por todo el
territorio (Castillejo, 1998). M. gagates es una especie característica de
ambientes ruderales. Según South (1992), en zonas ajardinadas de
Inglaterra representa una auténtica plaga. En Nueva Zelanda, es causante
de daños en zonas ajardinadas, en cultivos de plantas ornamentales, y
también en cultivos de patata y zanahoria a causa de sus hábitos
subterráneos (Barker, 1999). Godan (1983) la señala como plaga en
cultivos de colza en Alemania.
301
Familia Limacidae
Son babosas de gran tamaño, entre 45 y 200 mm de longitud, con un
cuerpo esbelto, muy alargado y aguzado en su parte final. El manto es de
menor tamaño que la mitad de la longitud corporal. Pneumostoma en el
tercio posterior del manto. Quilla medio dorsal posterior que nunca llega
al manto. Mucus del cuerpo muy fluido. Las especies de esta familia que
fueron observadas en alguna ocasión en las parcelas de estudio fueron
Lehmannia marginata y Limax maximus.
Lehmannia marginata (Müller, 1774) (Lámina IIID) es una babosa de

talla mediana, que alcanza los 65 mm de longitud, cuerpo de sección
semicilíndrica, con una corta carena posterior más clara que el resto del
cuerpo. El manto mide un tercio de la longitud del cuerpo, que es de
color gris o castaño, con bandas o manchas gris oscuro, negro o color
chocolate. Siempre existen sobre el manto dos bandas longitudinales
oscuras que se unen en la parte posterior, tomando la forma de una lira.
Debido al alto contenido de agua en sus tejidos, la parte posterior del
animal toma un aspecto transparente. Es una especie originaria de la
Europa mediterránea, y distribuida actualmente por toda Europa central y
occidental. Ha sido introducida en todo el continente americano, Egipto,
Sudáfrica, Australia y Nueva Zelanda (Barker, 1999). Según Bogon
(1990) su hábitat natural son los bosques caducifolios y praderas
subalpinas, donde se alimenta de líquenes y hongos que proliferan sobre
rocas y troncos. En la Península Ibérica se encuentra sólo en la mitad
norte. No está considerada como plaga agrícola, aunque Godan (1983),
en Alemania, la considera responsable de daños cuantiosos en
floricultura. Vive durante varios años y el período de puesta comprende
la primavera y verano.
302
Apéndice III
Limax maximus (Linnaeus1758) (Lámina IIIE) es un animal de gran

talla, que puede sobrepasar los 150 mm de longitud. Cuerpo de color
grisáceo con tres bandas longitudinales oscuras; manto de color claro con
manchas negras. Carena medio posterior que no alcanza el manto. Es una
babosa originaria de la región mediterránea de Europa, y muy común en
Europa central y zonas caucásicas. Ha sido introducida en todo el
continente americano, Nueva Zelanda y Australia (Barker, 1999). En la
Península Ibérica se encuentra principalmente en el arco atlántico y zona
pirenaica. Es típica de ambientes con una gran influencia humana, como
jardines o huertas, donde es frecuente encontrarla alimentándose de
deshechos. También ha sido citada en bosques (Bogon, 1990), aunque
Barker (1999) indica que sólo penetra en los que están alterados. Está
considerada como una plaga en cultivos hortofrutícolas de Nueva
Zelanda (Barker 1999). En Alemania, Godan (1983) la señala como
causante de daños en la floricultura.
Familia Agriolimacidae
Los agriolimácidos son babosas de tamaño pequeño o medio (20-50
mm), suela tripartita con estrías transversales en los campos laterales y en
forma de V en el central, y escudo grande con surcos concéntricos.
Pneumostoma en el tercio posterior derecho del escudo, enmarcado por
una aureola blanquecina. Quilla corta y poco prominente en el tercio
posterior del cuerpo. Cuerpo unicolor, generalmente castaño o negro, con
o sin manchas, pero que nunca presenta bandas. Además de
D. reticulatum, la especie Deroceras hispaniensis se observó
ocasionalmente en la zona de estudio.
303
Deroceras hispaniensis (Castillejo y Wiktor, 1983) (Lámina IIIF) es

una babosa de talla media, hasta 35 mm, cuerpo de color castaño oscuro,
con manchas puntiformes en el dorso y escudo. El moco del cuerpo,
incoloro en Deroceras hispaniensis, blanco y lechoso en Deroceras
reticulatum, permite diferenciar externamente a estas dos especies.
Internamente se diferencian en que D. reticulatum presenta un pene
subcilíndrico, con una fuerte dilatación distal donde se aloja el órgano
copulador, mientras que en la parte proximal existe una glándula peneana
con un número variable de ramas, las cuales tiene festoneado uno de sus
márgenes (Figura III.1). En D. hispaniensis la porción proximal del pene
es cilíndrica, con un ciego lateral próximo al punto de inserción del
músculo retractor del pene, y la porción distal es globosa. La
característica más distintiva de esta especie es la presencia una glándula
peneana con dos ramas (ocasionalmente tres) festoneadas y de gran
longitud, incluso mayor que el pene (Figura III.1). D. hispaniensis
únicamente ha sido citada en Galicia y norte de Portugal, en pinares y en
robledales; no está considerada un especie típica de hábitats ruderales.
304
Apéndice III
Figura III.1. Parte distal del aparato genital de Deroceras reticulatum (izquierda) y de
Deroceras hispaniensis (derecha). Según Castillejo (1998).
305
A B
C D
E F
Lámina III: Especies de babosas encontradas en las parcelas de estudio. A. Arion ater.
B. Arion intermedius. C. Milax gagates. D. Lehmannia marginata. E. Limax maximus.
F. Deroceras hispaniensis.
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UNIVERSIDAD DE SANTIAGO DE COMPOSTELA

DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA ANIMAL

DESARROLLO DE UN MODELO DE PREDICIÓN DE

Memoria que, para optar al Grado

Santiago de Compostela, mayo de 2003

Que la Memoria titulada “DESARROLLO DE UN MODELO

Y para que así conste, firmamos el presente certificado, en Santiago

En primer lugar quiero agradecer a mis directores de Tesis, Dr. José

También quiero agradecer a todos mis amigos que siempre fueron

Finalmente he querido reservar estas últimas líneas para mi familia:

Este trabajo de investigación ha sido financiado por los proyectos

2. DESCRIPCIÓN DEL ÁREA DE ESTUDIO............................... 39

4.1. Introducción............................................................................... 107

5. MODELO DE PREDICCIÓN DE ACTIVIDAD

5.1. Introducción............................................................................... 171

RESUMEN Y CONCLUSIONES GENERALES............................. 259

La presente Memoria está estructurada en seis grandes secciones, a las

En la segunda sección de la Memoria, Descripción del área de estudio,

Las siguientes tres secciones de la Memoria están dedicadas a la

En la sexta sección de la memoria, Implicaciones en el control de

A continuación se encuentra el Resumen y Conclusiones generales del

que fueron observadas en la zona de estudio durante la realización del

1.1. Aspectos beneficiosos y perjudiciales

1.1.1. Papel ecológico

En las comunidades naturales, los gasterópodos terrestres actúan como

Los gasterópodos terrestres contribuyen física y químicamente al

Babosas y caracoles sirven de alimento a numerosas especies de

Con respecto a los vertebrados, numerosas especies de aves, anfibios

1.1.2. Relaciones con el hombre

Los gasterópodos terrestres han estado siempre estrechamente

La capacidad que presentan caracoles y babosas para almacenar

Como aspectos negativos, los gasterópodos terrestres causan daños a

nematodos) que afectan a especies animales domésticas, silvestres, y al

1.1.3. Las babosas como plagas agrícolas

Numerosas especies de gasterópodos terrestres son consideradas como

A escala mundial, los perjuicios económicos causados por los

(reducción del laboreo, siembra directa), la reducción de las poblaciones

En Europa, las principales especies de babosas que causan daños a los

Familia AGRIOLIMACIDAE Wagner, 1935

Arion distinctus Mabille, 1868

En la Península Ibérica, Castillejo (1996) indica que las especies más

Familia AGRIOLIMACIDAE Wagner, 1935

Arion nobrei Pollonera, 1889

• Reducción del volumen de las cosechas debido al consumo de

En cualquiera de los casos, lo que se ve afectado, en último término,

En el caso de las monocotiledóneas (cereales y gramíneas de forraje),

Fotografía 1.1. Deroceras reticulatum alimentándose de una plántula de lechuga.

En Francia, principal productor de maíz de la UE, el 12,5% de toda la

medio, las babosas ocasionan una reducción del 2% anual en la cosecha

Los grandes cultivos de dicotiledóneas, como la colza, girasol, soja y

poblaciones de babosas. Además, la tolerancia que presentan los cultivos

La información existente en España sobre los perjuicios causados por

Las pequeñas parcelas que constituyen la base de la producción

según Port y Ester (2002), el 70% de los molusquicidas utilizados en el

Consumo (Toneladas) Valor económoco (millones de €)

Consumo (Toneladas) Valor económico (millones de €)

1.1.4. Control de plagas

Los molusquicidas son pesticidas utilizados para el control de babosas

Ambos compuestos muestran una eficacia similar en lo que se refiere

praderas. Aunque en la actualidad todos los cebos molusquicidas

En los últimos años ha aparecido en el mercado un nuevo

(FeIIIPO4 2(H2O) ortorrómbico) y metastrengita (FeIIIPO4 2(H2O)

La falta de medios de control de plagas de babosas cuya utilización