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ORIGINAL

Las dos caras del reflejo venoarteriolar: vasoconstricción


y vasodilatación cutánea al bajar y subir el brazo
Bruno Estañol-Vidal, Francisco Gutiérrez-Manjarrez, Raúl Martínez-Memije, Horacio Sentíes-Madrid,
Mauricio J. Berenguer-Sánchez, Lucía Magaña-Zamora, Guillermo Delgado-García, Erwin Chiquete-Anaya

Introducción. El reflejo venoarteriolar (RVA) lo provoca un incremento en la presión venosa transmural al colocar una Laboratorio de Neurofisiología
Clínica; Departamento de Neurología
parte del cuerpo en el sentido de la aceleración gravitatoria por debajo del corazón. y Psiquiatría; Instituto Nacional
Objetivo. Evaluar el RVA en sujetos sanos al levantar una parte del cuerpo por encima del corazón. de Ciencias Médicas y Nutrición
Salvador Zubirán (B. Estañol-Vidal,
Sujetos y métodos. En 16 sujetos sanos (20-65 años) se estudió el RVA mediante cambios en el flujo sanguíneo de la piel F. Gutiérrez-Manjarrez, H. Sentíes-
Madrid, M.J. Berenguer-Sánchez,
con un fotopletismógrafo digital infrarrojo colocado en el pulpejo en sujetos sanos durante las siguientes condiciones: L. Magaña-Zamora, E. Chiquete-
brazo derecho a la altura del corazón, brazo derecho 40 cm por debajo del corazón y brazo derecho 40 cm por encima del Anaya). Departamento de
Instrumentación Electromecánica;
corazón. Las variables medidas fueron: amplitud del flujo sanguíneo de la piel con el brazo a la altura del corazón (ampli- Instituto Nacional de Cardiología
tud basal), porcentaje de disminución del flujo sanguíneo de la piel con el brazo por debajo del corazón y porcentaje de Ignacio Chávez; México DF
aumento del flujo sanguíneo de la piel con el brazo por encima del corazón. (R. Martínez-Memije). Servicio
de Medicina Interna; Hospital
Resultados. El porcentaje de vasoconstricción con el brazo derecho por debajo del corazón fue del 35%, y el de vasodilata- Universitario Doctor José Eleuterio
González; Universidad Autónoma
ción, del 50%. de Nuevo León; Monterrey, México
Conclusiones. La evaluación del RVA con el brazo por debajo del corazón provoca vasoconstricción, y la elevación del bra- (G. Delgado-García).

zo produce una importante vasodilatación. La vasoconstricción y la vasodilatación se mantienen mientras la extremidad Correspondencia:
se mantenga por encima o por debajo del corazón. Éste es un estudio potencialmente muy útil y económico para estudiar Dr. Bruno Estañol Vidal. Laboratorio
de Neurofisiología Clínica.
la inervación de la microcirculación en diversas neuropatías periféricas de fibras delgadas y mixtas. Departamento de Neurología y
Psiquiatría. Instituto Nacional de
Palabras clave. Flujo sanguíneo de la piel. Microcirculación cutánea. Reflejo venoarteriolar. Sistema nervioso autónomo. Ciencias Médicas y Nutrición Salvador
Sistema nervioso simpático. Zubirán. Vasco de Quiroga, 15.
Colonia Sección XIV. Delegación
Tlalpan. México DF, México.

Introducción extremidad por debajo del nivel del corazón). Pue­ E-mail:
bestanol@hotmail.com
de ser provocado por el aumento de la presión veno­
El sistema nervioso simpático regula la función cons­ sa por un torniquete de baja presión de 30-40 mmHg Aceptado tras revisión externa:
trictora de las arteriolas cutáneas de las manos y los 12.01.16.
por encima del sitio estudiado. El reflejo es media­
pies y, por lo tanto, la inervación simpática de las do por fibras simpáticas C en el tejido cutáneo, adi­ Cómo citar este artículo:
arteriolas puede estudiarse por la medición de la poso subcutáneo y muscular. Se sabe que un incre­ Estañol-Vidal B, Gutiérrez-
Manjarrez F, Martínez-Memije R,
respuesta vasoconstrictora en las extremidades a mento venoso transmural de 25 mmHg puede dis­ Sentíes-Madrid H, Berenguer-
diferentes estímulos, entre ellos la inspiración pro­ minuir el FSP aproximadamente en el 50%. Bajar el Sánchez MJ, Magaña-Zamora L,
et al. Las dos caras del reflejo
funda, la tos y el reflejo venoarteriolar (RVA) [1]. tobillo de un individuo en posición supina 40 cm venoarteriolar: vasoconstricción
El flujo sanguíneo de la piel (FSP) en reposo de­ por debajo del nivel del corazón induce la respuesta y vasodilatación cutánea al bajar
y subir el brazo. Rev Neurol 2016;
pende de varios factores, como la temperatura cu­ vasoconstrictora. El RVA incrementa las resisten­ 62: 403-7.
tánea, la respiración, la atención, el ruido ambien­ cias periféricas y puede también proteger contra el
tal, y el estado emocional y cognitivo [2,3]. En suje­ desarrollo de edema por la posición del pie en los © 2016 Revista de Neurología

tos sanos se ha demostrado que la inspiración pro­ individuos sanos. El RVA es un reflejo local que in­
funda induce vasoconstricción en las extremidades, crementa el barorreflejo mediante cambios que se
lo cual es mediado por las fibras simpáticas C y de­ presentan en respuesta a la actividad ortostática, y
saparece en las extremidades desnervadas. La ex­ se ha encontrado incrementado en pacientes con le­
posición al frío, la maniobra de Valsalva y el ortos­ siones medulares y reducido en pacientes con dia­
tatismo también inducen vasoconstricción periféri­ betes mellitus y otras neuropatías autonómicas [5].
ca mediada por el sistema nervioso simpático [3,4]. La vasoconstricción producida por el RVA se ha es­
El RVA es un reflejo axonal provocado por un in­ tudiado al bajar la extremidad por debajo del cora­
cremento en la presión venosa transmural inducida zón, pero no se ha analizado el efecto que se produ­
por la acción de la aceleración gravitatoria (bajar la ce al elevar la extremidad por encima del nivel del

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B. Estañol-Vidal, et al

razón y con la extremidad superior elevada y des­


Figura 1. Maniobras que se realizaron durante el estudio (a) y registro del flujo sanguíneo de la piel en cendida. Todos los sujetos firmaron un consenti­
dos sujetos sanos (b). Nótese la variación del flujo sanguíneo de la piel durante las diversas maniobras,
miento informado tras conocer todos los detalles,
en particular la vasoconstricción con el brazo por debajo del corazón y la vasodilatación con el brazo por
encima del corazón. incluyendo que el estudio podría terminar en el mo­
mento que decidieran. Todos los pacientes fueron
a normotensos durante la evaluación, sin enfermeda­
des pulmonares o cardíacas graves. Ningún pacien­
te ingirió 24 horas antes del estudio bebidas con
cafeína, fármacos β-bloqueadores, anticolinérgicos,
antihistamínicos, opiáceos o adrenérgicos. La tem­
peratura de la habitación se mantuvo en 23-25 °C, y
la temperatura de la piel, en 32-36 °C.
Para la medición del flujo pulsátil de la piel se
b
utilizó un fotopletismógrafo infrarrojo digital cons­
truido en el Departamento de Instrumentación Elec­
tromecánica del Instituto Nacional de Cardiología,
que ha sido validado en estudios previos. El foto­
pletismógrafo digital está integrado por un diodo
de emisión de luz en la banda de 640 ± 20 nm, un
diodo de emisión de luz infrarrojo en la banda de
960 ± 20 nm y un fototransistor en medio de los dos
para captar la luz reflejada por la hemoglobina y la
desoxihemoglobina. En el interior del aparato se
corazón. La vasoconstricción y la vasodilatación cu­ construyeron filtros de alta frecuencia, baja fre­
tánea son mecanismos fundamentales tanto para la cuencia y un amplificador para magnificar la señal.
homeostasis de la temperatura corporal como para El fotopletismógrafo se alimenta por corriente di­
la regulación del flujo sanguíneo de la microcircu­ recta. El ejercicio de evaluación consistió en la co­
lación en general. Desde el experimento clásico de locación del fotopletismógrafo en el pulpejo del
Claude Bernard de la lesión cervical simpática en el dedo índice de la mano derecha, con la mano a la
conejo [6], se piensa que la dilatación de las arterio­ altura del corazón para iniciar el registro. Para evi­
las cutáneas es simplemente el resultado del cese de tar el movimiento excesivo de la mano y el equipo,
la actividad simpática [4]. se utilizó una férula en el dedo y, de forma inicial, se
Los métodos utilizados para la medición de la mantuvo el brazo a la altura del corazón con un ca­
respuesta vasoconstrictora incluyen la fotopletis­ bestrillo. Posteriormente se realizaron las siguien­
mografía infrarroja, el láser Doppler y la termogra­ tes maniobras de activación para evaluar el FSP:
fía. Diversos autores han comunicado resultados reposo durante cinco minutos a la altura del cora­
consistentes entre la flujometría Doppler láser y la zón con la persona respirando libremente, cambio
fotopletismografía infrarroja [5]. Otras pruebas de de posición del brazo durante tres minutos cada vez
la función autonómica cardiovascular, como la ma­ 40 cm por debajo del corazón, y 40 cm por encima
niobra de Valsalva, variaciones del intervalo R-R del corazón durante tres minutos (Fig. 1). La señal
durante la respiración profunda o cambios de la fre­ del fotopletismógrafo se captó con dos electrodos que
cuencia cardíaca al ponerse de pie dan importante se conectaron a dos entradas del preamplificador
información, pero se ha subestimado la medición de un polígrafo digital (Grass Technologies AS40).
del FSP en la detección de alteraciones autonómi­ Se midió la señal del registro en microvoltios y el
cas focales o generalizadas [5]. incremento o la disminución de la amplitud de la
señal, durante las maniobras de evaluación del RVA,
se convirtió en porcentaje de acuerdo con la siguien­
Sujetos y métodos te formula: % vasoconstricción = (FSP en reposo –
FSP mínimo/FSP reposo) × 100; % vasodilatación =
Se estudió a 16 sujetos sanos de 20-65 años, con (FSP en reposo – FSP máximo/FSP reposo) × 100.
una media de edad de 35,8 años. Ninguno de los in­ Se colocaron de forma simultánea dos electro­
dividuos estudiados era hipertenso o diabético ni dos de placa en las manos para el registro de la res­
tenía historia de dislipidemia. A todos se les tomó puesta simpática de la piel, así como dos electrodos
la presión arterial con el brazalete a la altura del co­ en la línea media clavicular y el segundo espacio in­

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Vasoconstricción y vasodilatación cutánea al bajar y subir el brazo

tercostal derecho, y otro en la línea media clavicu­


lar y el quinto espacio intercostal izquierdo para el Figura 2. a) La línea horizontal superior representa el valor del flujo sanguíneo de la piel en microvoltios
con el brazo por encima del corazón, y la línea horizontal inferior, el valor del flujo sanguíneo de la piel con el
registro de la variabilidad de la frecuencia cardíaca.
brazo por debajo del corazón; la línea vertical que los une hace evidente la variación de amplitud duran-
Además, se colocó una banda elástica con un sen­ te estas maniobras en los 16 sujetos; b) Flujo sanguíneo de la piel con el brazo en reposo a la altura del
sor de cristal piezoeléctrico colocada en la parte in­ corazón (flujo sanguíneo de la piel basal).
ferior de tórax para el registro de los movimientos
respiratorios. Los valores en los resultados se ex­ a b
presan con la media ± desviación estándar.

Resultados
El 56% (n = 9) de los sujetos sanos fueron hombres,
con una media de edad de 35,8 ± 10,9 años. De ellos,
uno tenía antecedentes de tabaquismo, aunque ha­
bían pasado más de 12 horas desde que había fuma­
do el último cigarrillo. El peso corporal fue de 73,6 ±
14,9 kg; la estatura, de 178 ± 7,5 cm, y el índice de
masa corporal, de 25,6 ± 5 kg/m2. Ningún sujeto pre­
sentaba síntomas o signos de neuropatía periférica.
La presión arterial sistólica en la arteria radial con el
brazo por encima del corazón fue de 80 ± 6 mmHg,
y con el brazo por debajo, de 160 ± 8 mmHg.
Se halló un FSP en reposo y con la mano a nivel
del corazón de 508 ± 151 µV (rango: 268-846 µV).
En la evaluación del RVA se colocó de forma pasiva
el brazo derecho de cada paciente 40 cm por debajo
y por encima del corazón durante un período de
tres minutos (Fig. 2), y se encontraron los siguien­ neos de la piel y de los músculos. Así, con este mé­
tes hallazgos: con el brazo a nivel del corazón, se todo se puede valorar la vasoconstricción cuando el
encontró un FSP de 508 ± 151 µV; con el brazo por brazo se coloca abajo del corazón, lo cual presumi­
debajo del corazón, hubo una disminución sosteni­ blemente refleja la acción de los axones simpáticos
da del FSP de 334 ± 149 µV durante todo el tiempo de tipo C sobre los vasos sanguíneos de la piel. Por
que se mantuvo la extremidad en esa situación, cal­ otro lado, la vasodilatación se debe probablemente,
culando un porcentaje de vasoconstricción del 35% al menos en parte, al cese de la actividad de las fi­
(Figs. 2 y 3). Con el brazo por encima del corazón, bras simpáticas C sobre los vasos sanguíneos, de tal
se encontró una elevación sostenida del FSP de 677 manera que esta maniobra puede ser de gran utili­
± 254 µV, con un porcentaje de vasodilatación del dad como una ventana para estudiar la integridad
50% con respecto al brazo por debajo (Figs. 2 y 4). de la inervación de los vasos sanguíneos de la piel de
manera sencilla y rápida y, por lo tanto, puede ser
útil en la evaluación de las neuropatías periféricas
Discusión con afección de fibras de pequeño calibre. El estu­
dio de velocidades de conducción nerviosa periféri­
Se ha utilizado la fotopletismografía infrarroja para ca no es útil para el estudio de estas fibras de con­
la evaluación del FSP tanto en sujetos sanos como ducción muy lenta (1-2 m/s). Tanto el estudio de la
en pacientes con diversas patologías del sistema vasoconstricción como la vasodilatación son de im­
circulatorio o del sistema nervioso simpático cen­ portancia fundamental para la circulación periféri­
tral o periférico, pero es la primera vez que se estu­ ca y la irrigación tisular. La ausencia de vasodilata­
dia este reflejo colocando el brazo 40 cm por enci­ ción puede ser gravemente deletérea para el orga­
ma del corazón, ya que en todas las publicaciones nismo, como refleja la ausencia de vasodilatación
previas se ha colocado el brazo por debajo del nivel en la disfunción endotelial.
del corazón y se ha usado flujometría Doppler láser De la misma forma, es muy claro que el RVA en
[6-12]. La inducción del RVA produce la activación los sujetos sanos es un reflejo muy robusto, sosteni­
de las fibras simpáticas C sobre los vasos sanguí­ do y con poca frecuencia, ya que durante las ma­

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B. Estañol-Vidal, et al

Figura 3. Porcentaje de vasoconstricción calculado Figura 4. Porcentaje de vasodilatación calculado Figura 5. a) Activación (loading) del reflejo venoarteriolar colocando el
con el brazo 40 cm por debajo del corazón. El 0% con el brazo 40 cm por encima del corazón. El 0% brazo por debajo del corazón, con incremento de la presión venosa
hace referencia al valor del flujo sanguíneo de la hace referencia al valor del flujo sanguíneo de la transmural y activación de los mecanorreceptores venosos; b) Desacti-
piel con el brazo en reposo a la altura del corazón. piel con el brazo en reposo y a la altura del corazón. vación (unloading) del reflejo venoarteriolar colocando el brazo por
debajo del corazón, y decremento de la presión venosa transmural y
desactivación de los mecanorreceptores venosos.

a b

lo tanto, sólo refleja los cambios en el diámetro o


calibre del vaso sanguíneo. De esta manera puede
revelar los cambios en la contracción o dilatación
de los músculos de los vasos sanguíneos de forma
única, lo que lo convierte en un método de gran
niobras de su evocación, tanto por encima como utilidad para medir la inervación de la vasculatura
por debajo del corazón, hay cambios sostenidos en por el sistema nervioso simpático periférico.
el FSP durante la totalidad de la maniobra. Por Es importante señalar que el aumento y la dismi­
ejemplo, el FSP se mantiene disminuido durante nución del FSP tampoco dependen, en el caso del
todo el tiempo que el brazo está por debajo del co­ RVA, de los cambios de la presión arterial, ya que la
razón y aumentado cuando el brazo se mantiene presión arterial media disminuyó un promedio de
por encima. Esto indica que el set point del FSP 40 mmHg en la arteria radial con el brazo por enci­
cambia con la posición de la extremidad y que los ma y aumentó una media de 40 mmHg con el brazo
mecanismos que mantienen el flujo sanguíneo esta­ por debajo. Por esta razón, los cambios en la pre­
ble alrededor de un promedio son muy poderosos. sión de perfusión no parecen influir en el aumento
En sujetos sanos, el porcentaje de vasoconstricción o disminución del flujo. El RVA depende, en teoría,
con el brazo por debajo fue del 35%, mientras que el de dos factores: el incremento o decremento de la
porcentaje de vasodilatación con el brazo por enci­ presión venosa transmural y de un reflejo axónico
ma fue del 50%. Esto indica que el reflejo es muy venoarterial o de un reflejo miógeno de las arterias
robusto y, como se ha sostenido en la bibliografía, [12]. Así, proponemos que el estímulo del RVA no
este reflejo puede ser importante para mantener la es sólo el aumento, sino también el decremento de
presión arterial cuando el individuo se pone de pie, la presión transmural en las venas de la extremidad.
ya que en estas circunstancias la parte del cuerpo Recientemente, Okazaki et al [12] demostraron que
que está por debajo del corazón activa el RVA [13, el RVA inducido por cambios en la posición de la
14]. Por otro lado, las maniobras usuales para medir extremidad queda abolido con el bloqueo de los
la vasoconstricción cutánea implican cambios he­ nervios periféricos con anestésicos locales, mien­
modinámicos fundamentalmente del gasto cardía­ tras que cuando el RVA lo produce un torniquete
co y de la presión arterial que pueden aumentar o de baja presión, persiste, aunque disminuido. Con­
disminuir el flujo sanguíneo de la piel, como la ma­ cluyeron que el RVA inducido por cambios de posi­
niobra de Valsalva, la inspiración profunda o el po­ ción lo induce la actividad simpática, mientras que
nerse de pie. En cambio, subir o bajar el brazo no otra parte del reflejo la produce la actividad mióge­
afecta el gasto cardíaco en forma significativa y, por na intrínseca de los vasos sanguíneos [12].

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Vasoconstricción y vasodilatación cutánea al bajar y subir el brazo

Proponemos que el reflejo se activa (loading) du­ García-Ramos G. Sympathetic co-activation of skin blood
rante la postura del brazo por debajo del corazón y vessels and sweat glands. Clin Auton Res 2004; 14: 107-12.
4. Estañol B, Porras-Betancourt M, Sánchez-Torres G, Martínez-
se desactiva (unloading) con la postura del brazo Memije R, Infante O, Sentíes-Madrid H. Neural control of the
por encima del corazón (Fig. 5). El hecho de que la peripheral circulation and blood pressure. Arch Cardiol Mex
vasoconstricción y la vasodilatación se mantengan 2009; 79 (Suppl 2): S109-16.
5. Wright CI, Kroner CI, Draijer R. Non-invasive methods and
durante todo el tiempo que se mantiene la postura stimuli for evaluating the skin’s microcirculation. J Pharmacol
sugiere también que este reflejo es importante para Toxicol Methods 2006; 54: 1-25.
mantener el tono vasomotor. 6. Cheshire WP, Low PA. Disorders of sweating and thermo­-
regulation. Continuum Lifelong Learning Neurol 2007; 13: 143-64.
Este estudio tiene varias implicaciones prácticas 7. Burton AC. The range and variability of the blood flow in the
y de aplicación clínica: es fácil de realizar, es consis­ human finger and the vasomotor regulation of body temperature.
Am J Physiol 1939; 127: 437-53.
tente en sus resultados, puede valorar tanto la va­ 8. Kellogg DL Jr, Pérgola PE, Piest KL, Kosiba WA, Crandall CG,
soconstricción como la vasodilatación de las arte­ Grossmann M, et al. Cutaneous active vasodilatation in humans
riolas cutáneas, y puede aplicarse a varios proble­ is mediated by cholinergic nerve cotransmission. Circ Res 1995;
77: 1222-8.
mas neurológicos y cardiológicos, como neuropa­ 9. Kellogg DL Jr, Crandall CG, Liu Y, Charkoudian N, Johnson JM.
tías periféricas, hipotensión ortostática de origen Nitric oxide and cutaneous active vasodilatation during heat
periférico y central y lesiones medulares, y proba­ stress in humans. J Appl Physiol (1985) 1998; 85: 824-9.
10. Stoyneva Z. Laser Doppler-recorded venoarteriolar reflex
blemente sea útil en la valoración de la microcircu­ in Raynaud’s phenomenon. Auton Neurosci 2004; 116: 62-8.
lación para la homeostasis térmica y para la evalua­ 11. Fusina S, Bongiovanni LG, Cacciatori V, Gemma L, Nardelli E,
ción de la microcirculación en general. Rizzuto N. Venoarteriolar response in hemi Parkinson’s disease.
Auton Neurosci 2001; 87: 66.
12. Okazaki K, Fu Q, Martini ER, Shook R, Conner C, Zhang R,
Bibliografía et al. Vasoconstriction during venous congestion: effects of
venoarteriolar response, myogenic reflexes, and hemodynamics
1. Benarroch E. The autonomic nervous system: basic anatomy of changing perfusion pressure. Am J Physiol Regul Integr
and physiology. Continuum Lifelong Learning Neurol 2007; Comp Physiol 2005; 289: R1354-9.
13: 13-32. 13. Bradley W. Neurology in clinical practice. 5 ed. Philadelphia:
2. Donald DE, Shepherd JT. Autonomic regulation of the peripheral Elsevier; 2008.
circulation. Annu Rev Physiol 1980; 42: 429-39. 14. Goodman LS, Gilman AG. Las bases farmacológicas
3. Estañol B, Corona MV, Elías Y, Téllez-Zenteno JF, Infante O, de la terapéutica. 10 ed. New York: McGraw-Hill; 2003.

The two faces of veno-arteriolar reflex: cutaneous vasodilatation and vasoconstriction to raise and to lower
the arm

Introduction. The veno-arteriolar reflex (VAR) is triggered by an increase in the transmural venous pressure on placing a
part of the body in the same direction as the gravitational acceleration below the heart.
Aim. To assess the VAR in healthy subjects on raising a part of the body above the level of the heart.
Subjects and methods. VAR was studied in 16 healthy subjects (20-65 years old) by means of changes in the blood flow in
the skin detected using a digital infrared photoplethysmograph attached to the fingertip under the following conditions:
right arm at the height of the heart, right arm below the heart and right arm below the level of the heart. The variables
measured were: amplitude of the blood flow in the skin with the arm raised to the height of the heart (baseline amplitude),
percentage decrease of the blood flow in the skin with the arm below the heart and percentage increase in blood flow
with the arm above the heart.
Results. The percentage of vasoconstriction with the right arm below the heart was 35%, and that of vasodilation, 50%.
Conclusions. Evaluation of the VAR with the arm below the heart causes vasoconstriction, and elevation of the arm causes
an important degree of vasodilation. Vasoconstriction and vasodilation are maintained while the limb is kept above or
below the heart. This is an economical and potentially very useful way of studying the innervation of the microcirculation
in a number of different peripheral neuropathies of thin and mixed fibres.
Key words. Autonomic nervous system. Cutaneous microcirculation. Skin blood flow. Sympathetic nervous system. Veno­
arteriolar reflex.

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