INTOXICAÇÃO ALIMENTAR ESTAFILOCÓCICA

1 INTRODUÇÃO

A intoxicação alimentar estafilocócica é tida como uma enfermidade de moderada

severidade e extensão limitada. A sua incidência, em diferentes países, varia principalmente
com hábitos alimentares locais.
Embora, quando comparada com outras enfermidades de origem alimentar que
também envolvem alterações de ordem intestinal, a intoxicação pela enterotoxina do S.
aureus se mostre mais branda (síndrome clínica menos severa), os custos à sociedade, em
casos da doença, são bastante significativos (TODD, 1978).
Intoxicação de origem alimentar, provavelmente determinada pelo Staphylococcus,
foi reportada já desde o início do século XIX:
Na França, OLLIVER (1830) se reporta a um surto de "envenenamento alimentar",
envolvendo o consumo de carne e descreve que os sintomas eram similares a outros casos
que envolveram o consumo de embutidos, bacon, presuntos e, em particular, queijos. Em
estudos retrospectivos dos casos foi verificado que o quadro clínico era semelhante àquele
provocado pela enterotoxina do S. aureus.
A dificuldade em compreender a natureza dos compostos que determinavam o
quadro de intoxicação, levou SELMI (1872) a atribuir a enfermidade a compostos originários
de processos proteolíticos que ocorriam em alimentos estocados e denominou os produtos
de "ptomaines" ou "alcalóides animal"
ptoma= carcaça (Grego)
Em 1880 o cirurgião Escocês Alexander Ogston, publicou dados de suas
observações os quais concluíam que um “grupamento em forma de cocos” era a causa de
numerosos casos de doenças piogênicas no homem. Subseqüentemente, ele nomeou o
microrganismo de “staphylococcus”, nome derivado do Grego “staphyle”, significando cacho
de uva e “coccus”, significando grão ou baga (OGSTON, 1882). Em uma série de
experimentos clássicos ele verificou que, quando o pus continha o microrganismo e este era
isolado, cultivado e inoculado em ratos, os animais desenvolviam a mesma sintomatologia
observada no paciente do qual foi obtido o pus. Em seguida Ogston verificou que o
tratamento do pus pelo calor ou com fenol, impedia a reprodução do quadro.
ROSENBACH (1884) foi, provavelmente, o primeiro cientista a obter o crescimento
do Staphylococcus em cultura pura e estudar suas características em laboratório. Esse
pesquisador considerou que o microrganismo que extraiu de pus era idêntico ao encontrado
por Ogston, denominando-o de gênero Staphylococcus. Rosenbach verificou ainda a
existência de dois tipos de colônias, brancas e amarelas em meio sólido e os nomeou de
Staphylococcus pyogenes aureus os produtores de colônias amarelas e Staphylococcus
 pyogenes albus os de colônias brancas. A utilização de três nomes foi logo deixada
de lado, em vista da confusão que causava entre taxonomistas.
Preocupando-se com o estudo de intoxicações de origem alimentar, BRIEGER
(1885) tentou elucidar o modo de formação das toxinas e estabeleceu o Staphylococcus
aureus como o provável produtor. DOLMAN (1943) e DACK (1947) sugerem que muitos
surtos atribuídos aos "ptomaines" podiam muito bem terem sido determinados pela
enterotoxina do S. aureus.
Segundo BAIRD-PARKER (1990) a primeira citação do envolvimento do
Staphylococcus com intoxicação alimentar foi, provavelmente, de Vaughan e Sternberg,
citados por DACK (1949), que em 1884 descrevem a investigação de um grande surto
ocorrido em Michigan, onde o alimento envolvido foi queijo contaminado com o
microrganismo.
O papel etiológico do S. aureus em intoxicação alimentar foi pela primeira vez
conclusivamente demonstrado por STERNBERG (1885) nos EUA. Mais tarde DENYS
(1894), OWEN (1907) também nos EUA e BARBER (1914) nas Filipinas, confirmaram as
observações de Sternberg. Este último reproduziu em si mesmo os sinais e sintomas, ao
consumir leite incubado, originário de uma vaca com mastite estafilocócica.
A toxina foi identificada por DACK e cols. (1930), produzida por um microrganismo
isolado a partir de creme que recheava um bolo, incriminado em surto, quando servido no
Natal em Chicago. Voluntários humanos e, mais tarde, gatos jovens, foram utilizados em
estudos que estabeleceram a relação entre a enterotoxicidade do alimento e o
microrganismo dele isolado.
SURGALLA e cols. (1953) desenvolveram um teste com macacos, que avaliava a
resposta emética, a partir da alimentação dos animais com extratos ou culturas. Com isso
obtiveram resultados mais consistentes que aqueles obtidos com humanos e gatos.
(Histórico extraído de BAIRD-PARKER, 1990 e MOSSEL & van NETTEN, 1990)

2 ASPECTOS GERAIS

Pertencente à Família Micrococcaceae, Gênero Staphylococcus, o S. aureus se

caracteriza pela sua morfologia em forma de cocos, se apresentando em agrupamentos
semelhantes a cachos de uva, aos pares ou em cadeias curtas devido a sua característica
de se dividir em diversos planos. É um microrganismo Gram +, imóvel, aeróbio ou
anaeróbio facultativo, sendo que seu crescimento é mais rápido e abundante em condições
de aerobiose. Algumas cepas podem se apresentar pigmentadas, com coloração
amarelada, sendo este um fator que depende também das condições de crescimento. É um
microrganismo fermentativo e proteolítico, porém, alcança números que produzem a toxina
em quantidade suficiente para desencadear a gastroenterite sem alterar o aspecto, odor e
sabor do alimento.
 O S. aureus é capaz de produzir mais de 34 diferentes proteínas
extracelulares, muitas das quais contribuem com sua patogenicidade ou determinam sua
virulência. Uma única cepa pode não produzir todas as exoproteínas mas, em culturas
puras, elas podem produzir um número bastante significativo. Como resultado a
patogenicidade desse microrganismo é difícil de ser determinada com precisão, porque
todos os fatores responsáveis pela virulência e a interação entre eles não são
completamente conhecidos (ARBUTHNOTT e cols., 1990).
Outro ponto de dificuldade no estabelecimento da patogenicidade é a
impossibilidade de avaliar individualmente a ação dos fatores de virulência.

Tabela - Fatores de virulência extracelulares produzidos pelo S. aureus.

Toxinas Exoenzimas
Toxinas que provocam danos em
membranas:
alfa-toxina Coagulase
beta-toxina Estafiloquinase
gama-toxina Proteases
delta-toxina Fosfolipase
Toxina epidermolítica Lipase
Toxina da síndrome do choque tóxico DNAse
Enterotoxinas (8 tipos) Hialuronidase
Exotoxina piogênica Fosfatase
ARBUTHNOTT e cols. (1990)

A estafilococose no homem engloba uma gama bastante variável de manifestações

clínicas que dependem basicamente:
- das propriedades da cepa de S. aureus
- do local ou sítio da infecção
- e do grau de comprometimento das defesas naturais do indivíduo (sistema
imunitário) (ARBUTHNOTT e cols., 1990)

Papel da alfa-toxina na patogênese

Desde a sua identificação, efetuada por BURNET (1929), a alfa-toxina é
considerada como o primeiro fator determinante de patogenicidade. Ela é uma toxina letal,
necrosante e citolítica para uma variedade bastante grande de células, tendo sua ação
principal na membrana, formando poros. Além dessas outras ações atribuídas a ela incluem
paralisia da musculatura lisa e esquelética, alterações em vasos sangüíneos e efeitos
tóxicos a nível do sistema nervoso central.
 Papel da toxina epidermolítica (ET) na patogenese

Papel da toxina da "Síndrome do Choque Tóxico" (TSST-1) na

patogenese
A síndrome do choque tóxico (TSST) emergiu como uma "nova" doença em 1980
nos EUA. Foi algo que chamou a atenção pelo fato de atingir mulheres jovens,
aparentemente saudáveis, que se mostravam repentinamente enfermas, com múltiplos
sintomas. Durante julho de 1980 mais de 120 casos foram registrados pelos Centros de
Controle de Doenças (CDC-EUA) (ARBUTHNOTT e cols., 1990).
A doença era caracterizada por febre alta, dor de cabeça e pelo aparecimento de
uma cor avermelhada por todo o corpo. Usualmente esses sintomas vinham acompanhado
por inflamação na garganta, diarréia aquosa, vômitos e queda de pressão. Descamação
das áreas afetadas, particularmente pés e mãos, ocorriam durante a fase de recuperação.
A sintomatologia da doença já havia sido descrita dois anos antes por TODDY e
cols. (1978), que corretamente identificaram o S. aureus como o agente responsável. A
maioria dos casos reportados em 1980 ocorreram com mulheres jovens e parecia haver
uma estreita relação com a menstruação. O uso de absorventes emerge como um
importante fator de risco (An., 1980).
A preocupação com a associação da TSST com problemas menstruais e uso de
absorventes, dificultou a descoberta da existência de casos não associados à menstruação.
Hoje se sabe que a TSST acomete tanto mulheres como homens, como conseqüência de
infecções cutâneas, abortos ou infecções pós-operatórias. Correntemente a TSS
não-menstrual acomete de 40-50% dos casos reportados.
No Brasil, LOPES e cols. (1997) estudando 215 mulheres quanto à presença de
portadoras de Staphylococcus aureus no conduto nasal e/ou trato vaginal, encontraram 79
colonizadas pela microrganismo. Destas, 13 demonstraram estar colonizadas pelo S.
aureus produtor da toxina da síndrome do choque tóxico. Somente duas entre 49 mulheres
cujos soros foram examinados quanto a presença de anticorpos para a TSST, não tinham
ou apresentavam títulos muito baixos. Segundo os autores, o percentual de mulheres
colonizadas pode ser considerado baixo, quando comparado ao encontrado em países
desenvolvidos, e pode ser um fator que contribua para a baixa incidência de TSST no
Brasil.

3 ENTEROTOXINAS

As enterotoxinas estafilocócicas são proteínas de composição simples, com peso

molecular relativamente baixo (26-34.000 Da), cuja cadeia apresenta uma quantidade
significativa de lisina, tirosina, ac. aspartico e ac. glutâmico (BAIRD-PARKER, 1990).
 Antigenicamente, oito enterotoxinas de origem estafilocócica são reconhecidas:
A, B, C1, C2, C3, D, E e a H, a última a ser descrita por SU & WONG (1995). A composição
em aminoácidos das toxinas A, D e E são similares, o mesmo ocorrendo com as B e C.
Estes dois grupos de enterotoxinas são produzidos por dois diferentes caminhos:
- A produção das enterotoxinas dos tipos B e C é controlada por plasmídio e ocorre
principalmente no final da fase estacionária da curva de crescimento.
- As enterotoxinas dos tipos A, D e E são controladas por cromossomos e a
produção ocorre durante toda a fase logarítmica de crescimento.
Diferenças entre as toxinas podem ser verificadas também quanto à sua formação.
As dos tipos A e D podem ser formadas em condições ambientais bem mais adversas
(como pH, aw e Eh não tão favoráveis) do que as necessárias para a formação dos tipos B
e C., embora, em condições ideais, estas últimas são produzidas em níveis bem mais
significativos (BAIRD-PARKER, 1990).
A maioria das intoxicações são provocadas pelas enterotoxinas dos tipos A e D,
principalmente a A, e isto é explicado pelo fato das condições intrínsecas dos alimentos
nem sempre serem as ideais (BAIRD-PARKER, 1990).
Embora a biosintese destas toxinas seja afetada pelos parâmetros intrínsecos e
extrínsecos, elas apresentam algumas propriedades em comum, sendo que a principal
delas é a termoestabilidade. Em temperaturas de 120oC por 10 minutos ou 100oC por 2
horas ocorrem reduções significativas na concentração da enterotoxina. Mas, estes níveis
de temperatura e tempo são difíceis de serem atingidos nos aquecimentos mais comuns
(domésticos).

Tabela - Principais propriedades das enterotoxinas estafilocócicas - A-E.

----------------------------------------------------------------------------------------------------------
Peso molecular 26 - 29 x 10o Da
Ponto isoelétrico 7,0 - 8,6
Aminoácidos principais lisina, ac. aspártico,ac. glutâmico, tirosina
Em A e B tb. metionina
Resistência a enzimas Pepsina (pH>2),tripsina
Dose mínima tóxica
macacos (intragástrica) > 0,5 ug/Kg
homem 0,1 a 1,0 ug/Kg
---------------------------------------------------------------------------------------------------------
MOSSEL & van NETTEN (1990)

As enterotoxinas estafilocócicas têm a característica de não provocarem acúmulo de

líquidos como outras o fazem quando inoculadas em íleo ligado. Existem evidências de que
 elas atuem a nível de neuroreceptores no trato intestinal, gerando um impulso nervoso
que através do nervo vago chega no centro do vômito, localizado na camada sub-cortical
do cérebro. Assim são determinadas as reações de vômito e diarréia (IANDOLO, 1989).
Dado a este tipo de ação, alguns autores a consideram como uma neurotoxina (STEPHEN
& PIETROWSKI, 1981).
 4 ORIGEM E DETECÇÃO DO AGENTE

CADEIA EPIDEMIOLÓGICA DA INTOXICAÇÃO ALIMENTAR ESTAFILOCÓCICA

Staphylococcus aureus

Susceptíveis Ar Água Fezes Esgotos Alimentos

homem e animais
Reservatório Natural

Infecções com sintomas Infecções sem sintomas

furúnculo pele
abcessos garganta
septicemias saliva
mastite (bovinos) nariz
mãos
glândula mamária

Alimentos: carne e derivados Manipuladores

aves, ovos, leite e derivados
pescado, verduras, Multiplicação
doces, etc.

Enterotoxina

Consumidor

Intoxicação

No homem a fonte mais importante é a nasal. É estimado que entre 10 e 40% da

população humana seja portadora de Staphylococcus aureus, em números superiores a
103/ swabb.
Segundo SOARES e cols. (1993) cerca de 10 a 15% das pessoas normais da
comunidade extra-hospitalar são portadores de Staphylococcus aureus na nasofaringe.
 Estes microrganismos também podem ser encontrados em várias outras regiões do
corpo, entre elas as mãos. Os portadores assintomáticos que manipulam alimentos
podem albergar representantes da espécie S. aureus enterotoxigênicas desempenhando,
desta forma, o papel de vetor na intoxicação alimentar.
PEREIRA e cols. (1994) verificando a presença de portadores entre
manipuladores de alimentos em uma cozinha industrial de Belo Horizonte encontraram:
32(58,2%) portadores, destes 17(30,9%) com cepas enterotoxigênicas. 8 nasais, 9 na
cavidade orofaringea e sete no leito subungueal.
O aparecimento de intoxicação estafilocócica após a ingestão de um alimento indica
a ocorrência de dois erros básicos durante a sua preparação. O primeiro é a contaminação
com o S. aureus e o segundo é a existência de condições que permitam a sua proliferação.

Tabela - Principais mecanismos que determinam riscos de intoxicação de origem alimentar

nos EUA.

% %*
Situação 1: Contaminação
- Alimentos naturalmente contaminados e inadequadamente
aquecidos 47
- Recontaminação a partir de fontes humanas 32
- Recontaminação a partir do ambiente 15 94
Situação 2: Colonização
- Refrigeração lenta após o tratamento térmico 48
- Estocagem muito longa antes do uso 34
- Refrigeração inadequada 18 100
* Porcentagem de freqüência verificada em estudo retrospectivo de surtos envolvendo
alimentos (MOSSEL, 1988)

Sob o ponto de vista da enfermidade somente aqueles Staphylococcus que

produzem uma ou mais enterotoxinas são de interesse. A proporção de S. aureus
enterotoxigênicos varia consideravelmente entre os nichos (Tab. a seguir).
 Tabela - Incidência de S. aureus enterotoxigênicos, isolados a partir de diferentes
fontes.

ORIGEM ENTEROTOXINA % DE REFERÊNCIA

DETERMINADA CEPAS
POSITIVAS
Humana AeB 76 - 100 REALI (1982)
51 MELCONIAN e cols. (1982)
A, B, C, D e E NIELSEN (1985)
A, B e C 25 ANDRADE & ZELANTE (1989)
A-D CARMO e cols. (1996)
A, B, C e D 86 ALBUSTAN e cols. (1996)
Aviária A, B, C e D 25 HARVEY e cols. (1978)
- 57 GIBBS e cols. (1978)
Diferentes alimentos de
origem animal A,B, C, D e E 26 - 62 WIENEKE (1974)
A, B, C, D e E MELCONIAN e cols. (1983)
A, B, C, D e E EWALD (1982)
A, B, C, D e E ISIGIDI e cols. (1992)
Embutidos AeB 29 REALI (1982)
Refeições servidas em
aviões A, B, C, D e E 51 EWALD & CHRISTENSEN
(1987)
Leite ovino - 49 GUTIERREZ e cols. (1982)
Leite bovino AeB 52 REALI (1982)
C 16 SCHOCKEN-ITURRINO e cols.
(1986)
B NADER FILHO e cols. (1988)
Abcessos em animais
de açougue A, B, C, D e E 74 MENES e cols. (1984)
Alimentos envolvidos
em surtos A, B, C e D 94 WIENEKE (1974)
A 100 ROSADO e cols. (1989)
A 72 CARMO e cols. (1990)
A CERQUERIA CAMPOS e cols.
(1993)
A, B e D 93 SABIONI e cols. (1994)
A, B e C CARMO e cols. (1995)
DeH 100 PEREIRA e cols. (1996)
A OLSON e cols. (1997)
 Relação entre enterotoxina e - coagulase
- termonuclease
Geralmente não é possível, de forma rotineira, a detecção de enterotoxinas. Assim,
já foi proposto o uso do teste da coagulase e, mais recentemente da termonuclease, como
características bioquímicas que pudessem marcar a patogenicidade. Muitos estudos
mostraram que essas enzimas são produzidas tanto por cepas enterotoxigênicas como não
enterotoxigênicas, inclusive por outras espécies (BRIECKIRIDGE & BERGDOLL, 1971;
NOLETO & BERGDOLL, 1982; ALIU & BERGDOLL, 1988; BAUTISTA e cols. (1988).
Entre essas cepas são incluídas:

S. hyicus com cepas tanto coagulase + como - . Isolado de pele de suíno, pele e leite
de bovinos (ADESIYUN e cols., 1986; ALIU & BERGDOLL, 1988).

S. intermedius algumas cepas produzem enterotoxina; são coagulase +, mas diferem do
S. aureus por não metabolizarem o manitol em condições de anaerobiose. Isolado de
carnívoros: cães e raposa. (EVANS, 1948; MOSSEL, 1962; HIROOKA e cols. 1988).

S. delphini isolado de golfinhos (VARALDO e cols., 1988).
Segundo MOSSEL (1983) inegavelmente a maioria dos S. aureus isolados de
alimentos de boa qualidade não são produtores de enterotoxina. O nível de presença desse
microrganismo indica padrão higiênico.

5 FATORES QUE INFLUENCIAM A MULTIPLICAÇÃO E A PRODUÇÃO DE

ENTEROTOXINA PELO Staphylococcus aureus. (Determinantes ecológicos)

Dado à elevada ocorrência do Staphylococcus aureus no homem e nos animais, é

muito difícil de ser evitada a contaminação dos alimentos. Praticas de higiene, adotadas em
todos os níveis, são as medidas mais eficazes, se não para acabar com as possíveis fontes
de contaminação, pelo menos para diminuir ao máximo a sua extensão. Neste sentido,
para o controle da enterotoxicose deve-se contar, de forma efetiva, com medidas que
inibam o seu crescimento.
Tendo em vista a dificuldade de ser estabelecida a relação entre o crescimento do
microrganismo e a produção de enterotoxina, algumas linhas gerais são preconizadas:
 em um dado alimento, a temperatura ótima de produção de enterotoxina está sempre
alguns graus acima da de crescimento;
 alterações de temperatura e de outros fatores afetam muito mais a síntese da
enterotoxina do que o crescimento.
Várias são as informações sobre os fatores que afetam a sobrevivência e a
multiplicação do S. aureus em alimentos. Na tabela a seguir são listados os mais
importantes fatores intrínsecos e extrínsecos.
 Tabela - Valores limites dos fatores intrínsecos e extrínsecos, que afetam o
crescimento e a produção de enterotoxina pelo S. aureus.

Aerobiose Anaerobiose
o o
C aw pH C aw pH
Crescimento 7 - 46 0,83 4,0 7 - 46 0,90 4,6
Produção de
enterotoxina 10 - 45 0,84 4,0 10 - 45 0,90 5,3
SCHEUSNER e cols. (1973); EWALD & NOTERMANS (1988)

Quanto ao comportamento do S. aureus em presença de NaCl, é sabido que o

microrganismo é um halotolerante que em meios artificiais cresce com até 20% de
concentração. Em muitos alimentos ocorre a inibição do crescimento com 5 a 7% de NaCl -
interagem outros fatores.
A produção de enterotoxina pelo S. aureus pode ser evitada com o controle rigoroso
da temperatura (MOSSEL & van NETTEN, 1990): a multiplicação e produção de
enterotoxinas são completamente inibidas em temperaturas inferiores a 7oC. Entretanto,
essas temperaturas baixas não são levadas a rigor na conservação de alimentos a nível de
varejo (incluindo restaurantes) sendo, em decorrência disso, registrado o maior número de
surtos de intoxicação de origem alimentar por descuidos a esse nível.
Ação de aditivos e conservantes:
- nitrito: pouca ou quase nenhuma ação apresenta;
- sorbato de K: não tem efeito. Outros antioxidantes têm certa atividade sobre o S.
aureus, mas em concentrações bastante elevadas.
Fatores implícitos também limitam o crescimento dos estafilococos em alimentos.
Segundo MOSSEL & van NETTEN (1990), é muito bem estabelecido que o
Staphylococcus aureus é muito sensível à competição com os agentes comuns de
deterioração como Pseudomonas e Lactobacillus. DELAZARI e cols. (1977), verificaram
também inibição ao Staphylococcus aureus, pela ação de Lactobacillus, Leuconostoc,
Pseudomonas e estreptococos em lingüiça. Mesmo nas amostras inoculadas a população
de S. aureus não ultrapassou a 105 UFC/grama, tendo em vista o numero elevado dos
demais microrganismos. Os autores sugerem que, em vista das condições em que são
preparados, os embutidos dificilmente podem constituir veículos da intoxicação
estafilocócica.
O crescimento da população dos principais microrganismos deteriorantes,
representados na tabela a seguir, produz rapidamente sinais de deterioração,
representados por alterações na cor, odor, sabor e consistência. Esses sinais aparecem
muito antes da população do S. aureus atingir um número suficiente de microrganismos
capaz de produzir a toxina em concentração que leve à intoxicação.
 Alimentos com aw inferiores a 0,95 (presença de NaCl), onde muitos daqueles
deteriorantes não se desenvolvem, e alimentos contaminados pelo S. aureus após
tratamento térmico, são ideais para o desenvolvimento, quando a temperatura de
armazenamento for favorável.
Alguns pesquisadores já demonstraram que os alimentos com reduzida atividade de
água, como os produtos cárneos e doces utilizados como recheio, são os mais comumente
envolvidos em surtos de intoxicação (BRYAN, 1976; GENIGEORGES, 1989).
Apesar do S. aureus ser fermentativo e proteolítico ele se multiplica, produz as
enterotoxinas em concentrações suficientes para desencadear a intoxicação, sem chegar a
produzir odor e sabor desagradáveis no alimento nem alterar o seu aspecto.

Tabela - Gênero ou espécie de alguns microrganismos deteriorantes, que apresentam

antagonismo ao S. aureus.

Acinetobacter Lactobacillus
Aeromonas Pseudomonas
Bacillus Staphylococcus epidermidis
Enterobactérias Streptococcus
Enterococcus

6 ALIMENTOS ASSOCIADOS A SURTOS

Alimento de risco é aquele em que esta presente a enterotoxina não

necessariamente a célula bacteriana. Uma grande diversidade de alimentos pode ser
enquadrada como potencialmente predispostos a determinar surtos de intoxicação, mas, os
mais propensos são aqueles submetidos a manipulações e refrigerados de forma
inadequada após a sua preparação.
Alimentos já associados:
- carne bovina, de aves e subprodutos como: presunto; roast bife etc.
- leite e sub-produtos como queijos e fermentados: O S. aureus pode crescer no início do
processo e sua ausência ou seu no reduzido no final não é indicativo de segurança.
- doces recheados

7 SINTOMAS DA INTOXICAÇÃO E TRATAMENTO

A susceptibilidade frente a intoxicação estafilocócica varia de indivíduo para

indivíduo, de tal forma que em um grupo de pessoas que tenham consumido um alimento
contaminado pode haver aqueles que não apresentem sintomas. A base desta afirmação
não é bem esclarecida, muito embora uma exposição à enterotoxina confira certo grau de
tolerância.
 O período de incubação varia de 1 a 7 horas, em média de 2 a 4 horas, o que
já é uma diferença para outras intoxicações e infecções, que têm períodos de incubação
relativamente superiores.
Sintomas mais comuns: náuseas, vômito, dor de cabeça, fraqueza e, menos
freqüentemente, diarréia. A temperatura comumente está abaixo do normal. Os sintomas
persistem não mais que 24 horas e em casos severos pode ocorrer desidratação,
culminando com choque.
Não há tratamento específico e na maioria das vezes é desnecessário. Nos casos
mais severos pode existir a necessidade de rehidratação.

8 DIAGNÓSTICO

Pode ser clínico e/ou laboratorial:

- Laboratorial: 1 - isolamento do agente no alimento, produção e detecção da
enterotoxina (Ans. de laboratório - gatos e macacos e Provas de difusão em gel ou Elisa,
para identificar os diferentes tipos de toxina.
2 - detecção da enterotoxina no alimento: consiste na extração
(homogeneização com tampão e posterior centrifugação/remover grandes partículas),
purificação e concentração (pur.- col. Cromatográfica - carboxymetil celulose; conc. - diálise
e outros métodos). A detecção em si pode ser feito utilizando-se animais ou métodos
sorológicos.

9 CONDIÇÕES NECESSÁRIAS PARA O SURGIMENTO DE UM SURTO

- que o alimento contenha Staphylococcus aureus produtores de enterotoxina;

- que apresente condições intrínsecas (pH, aw, Eh, composição) favoráveis ao
crescimento do agente e produção da enterotoxina;
- que o tempo e temperatura de elaboração e/ou armazenamento sejam favoráveis ao
desenvolvimento;
- que o alimento contendo a enterotoxina seja consumido.

10 MEDIDAS PREVENTIVAS

- evitar a contaminação pelo Staphylococcus aureus (matéria prima, manipulação,

etc.);
- eliminar os estafilococos possivelmente presentes (tratamento térmico);
- impedir o seu desenvolvimento conservando:
alimentos frios em temperatura < 10oC ou < 5oC
alimentos quentes em temperatura > 60oC ou > 65oC
 11 ALGUNS SURTOS DESCRITOS NA LITERATURA, EM PARTICULAR NO
BRASIL

ROSADO e cols. (1989) relatam um surto ocorrido no bairro de Laranjeiras, RJ,

onde o Staphylococcus aureus presente em carne de peru defumada, adquirida em uma
confeitaria, provocou a intoxicação em quatro pessoas de uma mesma família. A população
de S. aureus na carne defumada estava em 4,0x107 UFC/g e as cepas testadas foram
produtoras de enterotoxina do tipo A.
CARMO & BERGDOLL (1990) descrevem o estudo de 18 surtos ocorridos em Belo
Horizonte/MG, onde os alimentos envolvidos foram queijos Minas e bolo recheado. Um
deles acometeu 60 pessoas. As populações de S. aureus variaram de 104 a 108 UFC/grama
e em 14 dos isolamentos efetuados foram detectados linhagens enterotoxigênicas.
Enterotoxinas A e B foram concomitantemente identificadas em 12 surtos e a A
isoladamente em um, o mesmo ocorrendo com a B.
CERQUEIRA CAMPOS e cols. (1993), investigaram seis surtos de doenças de
origem alimentar ocorridos em São Paulo. Os alimentos incriminados foram :
- bolo recheado com creme - 4 surtos / em um deles 200 pessoas foram envolvidas, em
uma festa. 56 apresentaram sintomas e 11 foram internadas em hospitais;
- nhoque - 1 surto / 7 pessoas envolvidas
- sorvete - 1 surto (sorvete caseiro preparado com iogurte) Os autores encontraram
populações de S. aureus nesses produtos (com exceção do sorvete) que variavam de
107 a 109 UFC/grama. Os estafilococos isolados mostraram-se produtores de
enterotoxina A e todas as amostras dos alimentos analisados continham a mesma
enterotoxina.
SABIONI e cols. (1994) descrevem um surto ocorrido no ano de 1992 na cidade de
Ouro Preto, MG, que acometeu 11 pessoas, com três internações, envolvendo o queijo
Minas, produzido em uma propriedade rural e comercializado sem refrigeração, como o
veículo do agente. As contagens de Staphylococcus aureus no produto variou de 105 a 108
UFC/grama, sendo que dentre 16 cepas testadas, 93,75% delas eram produtoras das
enterotoxinas dos tipos A, B ou D.
PASSOS & KUAYE (1995) relatam um surto de intoxicação alimentar ocorrido em
março de 1994 na cidade de Santa Barbara D’Oeste/SP. O alimento envolvido foi bolo
recheado, contaminado com Staphylococcus aureus ao nível de 2,9x109 UFC/grama.
Baseado no inquérito epidemiológico realizado e na elevada contaminação, os autores
concluíram que o Staphylococcus aureus foi o microrganismo patogênico responsável pelo
surto. Segundo os autores ainda, os fatores que, possivelmente, contribuíram para a
ocorrência do surto foram higiene inadequada dos manipuladores e manutenção do
alimento à temperatura ambiente por longo intervalo de tempo.
 PEREIRA e cols. (1995) descrevem um surto que acometeu 7 membros de
uma mesma família no Estado de Minas Gerais. Os sintomas de vomito e diarréia
começaram a aparecer após 4 horas da ingestão de um queijo frescal. A população de
8
Staphylococcus aureus no queijo estava em 2,9x10 UFC/grama, sendo formada por cepas
produtoras de enterotoxina.
CARMO e cols. (1995) estudaram oito surtos de toxinfecção ocorridos em Belo
Horizonte nos anos de 1991 e 1992. Em um dos surtos várias pessoas foram acometidas e
dentre estas, 38 foram hospitalizadas. Os alimentos envolvidos foram queijo tipo Minas
Frescal, bolo recheado, um prato a base de arroz e outro a base de carne. A contagem de
6 8
S. aureus variou entre 10 e 10 UFC/ grama de alimento. As enterotoxinas produzidas
foram do tipo A em um dos surtos, A e B em quatro surtos, enterotoxinas A, B e C em um
surto e enterotoxinas A e C em outro. A enterotoxina do tipo A foi detectada através do
método de Elisa em três dos quatro alimentos envolvidos nos surtos.
PEREIRA e cols. (1996) relatam uma surto ocorrido em um família, onde 4 membros
apresentaram os sintomas da intoxicação estafilocócica após a ingestão de um queijo tipo
Minas Frescal. O queijo revelou uma população de Staphylococcus aureus de 2,9 x 108
UFC/grama, com cepas produtoras das enterotoxinas D e H.
CARMO e cols. (1996) descrevem um surto ocorrido na cidade de Brasília, que
acometeu 285 pessoas, apresentado como sintomas diarréia, vômito, febre, cólica intestinal
e dores de cabeça, em um período de 6 a 15 horas após a ingestão de maionese em um
restaurante. Salmonella enteritidis e Staphylococcus aureus foram isolados a partir do
alimento. Segundo os autores os sintomas observados são típicos de salmonelose, bem
como de intoxicação estafilocócica, exceção da febre que é mais comum na primeira e do
período de incubação que é mais curto na segunda. O S. aureus deve ter tido sua origem
das mãos dos manipuladores, enquanto que a salmonela dos ovos utilizados no preparo da
maionese. Segundo os autores ainda, a contagem elevada de S. aureus no alimento foi
suficiente para produzir enterotoxina, porém os sintomas devem ter sido brandos, porque
uma pequena quantidade do alimento deve ter sido consumida. Devido à presença de S.
aureus no alimento, os manipuladores foram submetidos a exame microbiológico e
contatou-se que, dentre estes, vários eram portadores de S. aureus enterotoxigênicos.
OLSON e cols. (1997) descrevem um surto ocorrido no estado do Novo México,
onde o alimento incriminado foi um prato típico à base de carne, servido em restaurante. 23
pessoas dentre as 110 que ingeriram o alimento (taxa de ataque de 23%) apresentaram os
sintomas típicos da intoxicação estafilocócica. As amostras apresentavam população
superior a 106 UFC/grama. Avaliando o processo de elaboração da carne verificou-se que
um dos recipientes contendo o produto elaborado, permaneceu por 4 horas à temperatura
ambiente antes de ser colocado sob refrigeração, o que permitiu a multiplicação bacteriana
e a produção de enterotoxina.
ESQUEMA BIOQUÍMICO SIMPLIFICADO PARA A DIFERENCIAÇÃO DO
Staphylococcus aureus DAS DEMAIS ESPÉCIES COAGULASE POSITIVO.

COAGULASE TERMONUCLEASE FERMENTAÇÃO PRODUÇÃO

DO MANITOL DE
(anaer.) ACETOÍNA
(VP)
S. aureus + + + +
S. intermedius + + - -
S. hyicus + (11 a 89%) + (11 a 89%) - -
S. delphini + - - -

12 BIBLIOGRAFIA CONSULTADA

ADAMS, B.W. & MEAD, G.C. Incidence and properties of Staphylococcus aureus
associated with turkeys during processing and further processing operations. Journal of
Hygiene, Cambridge, v.91, p.479-490, 1983.
ADESIYUN, A.A., RAJI, I., YOBE, V. Enterotoxigenicity of Staphylococcus aureus from
anterior nares of dinning hall workers. Journal of food Protection, v.49, p.955-957, 1986.
ALBUSTAN, M.A., UDO, E.E., CHUGH, T.D. Nasal carriage of enterotoxin-producing
Staphylococcus aureus among restaurant workers in Kuwait City. Epidemiology and
Infection, v.116, n.3, p.319-322, 1996.
ALIU, B. & BERGDOLL, M.S. Characterization of staphylococci from patients with toxic
shock syndrome. Journal of Clinical Microbiology, v.26, p.2447-2428, 1988.
ANDRADE, G.P. & ZELANTE, F. Ocorrência simultânea de Staphylococcus aureus
enterotoxigênicos nas mãos, boca e fezes em portadores assintomáticos. Revista de
Saúde Pública, São Paulo, v.23, n.4, p.277-284, 1989.
ARBUTHNOTT, J.P., COLEMAN. D.C., AZAVEDO, J.S Staphylococcal toxins in human
disease. Journal of Applied Bacteriology Symposium Supplement, p.101s-107s, 1990.
BAIRD-PARKER, A.C. The staphylocci: an introduction. Journal of Applied Bacteriology
Symposium Supplement, p.1s-8s, 1990.
BARBER, M.A. Milk poisoning due to a type of Staphylococcus albus occuring in the udder
of a healthy cow. Philippine Journal of Science, v.9B, p.515-519, 1914.
BAUTISTA, L., GAYA, P., MEDINA, M., MUNEZ, M. A quantiative study of enterotoxin
production by sheep milk staphylococci. Applied and Environmental Microbiology, v.54,
p.566-569, 1988.
BRECKINRIDGE, J.C. & BERGDOLL, M.S. Outbreak of food-borne gastroenteritis due to a
coagulase-negative enterotoxin-producing Staphylococcus. New England Journal of
Medicine, v.248, p.541-543, 1971.
BRIEGER, L. Weitere Untersuchungen uber Ptomaine. Berlin: Hirschwald, 1885. P.72-75.
BRYAN, F.L. Staphylococcus aureus. In: DEFIGUEIREDO, M.P. & SPLITTSTOESSER,
D.F. (Ed.) Food microbiology: Public health and spoilage aspects. Westport, Connecticut:
AVI Publishing, 1976. P.12-128.
BURNET, F.M. The exotoxins of Staphylococcus pyogenes aureus. Journal of Pathology
and Bacteriology, v.32, p.717-734, 1929.
CARMO, L.S. & BERGDOLL, M.S. Staphylococcal food poisoning in Belo Horizonte (Brasil).
Revista Brasileira de Microbiologia, v.21, n.4, p.320-323, 1990.
 CARMO, L.S., DIAS, R.S., ANUNCIAÇÃO, L.L.C., BERGDOLL, M.S. Staphylococcal
food poisoning in Minas Gerais State, Brazil. Arquivo Brasileiro de Medicina Veterinária e
Zootecnia, v.47, n.2, p.113-122, 1995.
CARMO, L.S., VIEIRA, A.C., REIS, J.D.P., NASCIMENTO, R.S., PEREIRA, M.L., SANTOS,
E.J., BERGDOLL, M.S. Staphylococcus aureus and Salmonella enteritidis present in
food implicated in food poisoning. Revista de Microbiologia, v.27, n.2, p.122-125, 1996.
CERQUEIRA-CAMPOS, M.L., FURLANETTO, S.M.P., IARIA, S.T., BERGDOLL, M.S.
Staphylococcal food poisoning outbreaks in São Paulo (Brazil). Revista Brasileira de
Microbiologia, v.4, n.4,p.261-264, 1993.
DACK, G.M. Food poisoning. 2ed. Chicago: University Press, 1949.
DACK, G.M. Problems and errors in assigning causes of food poisoning. American Journal
of Public Health, v.37, p.360-364, 1947.
DENYS, J. Presence du staphylocoque pyogene dans une viande quei a determine des cas
d’empoisonnement. Bulletin de l’Academie Royale de Medicine Belge IV Serie, v.8,
p.496-500, 1894.
DOLMAN, C.E. Bacterial food poisoning. Canadian Journal of Public Health, v.34, p.97-111,
1943.
DODD, C.E.R., CHAFFEY, B.J., WAITES, W.M. Plasmid profiles as indicators of the source
of contamination of Staphylococcus aureus endemic within poultry processing plants.
Applied and Environmental Microbiology, v.54, p.1541-1549, 1988.
DODD, C.E.R., MEAD, G.C., WAITES, W.M. Detection of the site of contamination by
Staphylococcus aureus within the defeathering machinery of a poultry processing plant.
Letters in Applied Microbiology, v.7, p.63-66, 1988.
ELEK, S.D. & LEVY, E. Distribution of haemolysins in pathogenic and non-pathogenic
staphylococci. Journal of Pathology and Bacteriology, v.62, p.541-554, 1950.
EVANS, J.B. Studies of staphylococci with special reference to the coagulase-positive types.
Journal of Bacteriology, v.55, p.793-800, 1948.
EWALD, S. & NOTERMANS, S. Effect of water activity on growth and enterotoxin D
production os Staphylococcus aureus. International Journal of Food Microbiology, v.6,
p.25-30, 1988.
GENIGEORGIS, C. Present state of knowledge of staphylococcal intoxication. International
Journal of Food Microbiology, v.9, p.327-360, 1989.
GIBBS, P.A., PATTERSON, J.T., THOMPSON, J,K. The distribuition os Staphylococcus
aureus in a poultry processing plant. Journal of Applied Bacteriology, v.44, p.401-410,
1978.
GÖTZE, U. & SCHRÖDER, B. Untersuchungen über die hygienische Beschaffenheit von
gefroren im Handel angebotenem in und ausländischem Geflügel (Brathähn, Enten und
Puten). Fleischwirtschaft, v.54, p.1347-1360, 1974.
HIROOKA, E.Y., MULLER, E.E., FREITAS, J.C., VINCENTE, E., YOSHIMOTO, Y.,
BERGDOLL, M.S. Enterotoxigenicity of Staphylococcus intermedius of canine origin.
International Journal of Food Microbiology, v.7, p.185-191, 1988.
ISIGIDI, B.K., MATHIEU. A.M., DEVRIESE, L.A., GODARD, C., Van HOOT, J. Enterotoxin
production in different Staphylococcus aureus biotypes isolated from food and meat
plants. Journal of Applied Bacteriology, v.72, p.16-20, 1992.
LAHELLEC, C., COLIN, P., MEURIER, C. Origine et caractérisation des souches de
Staphylococcus aureus presents sur les carcasses de volailles et dans les produits
transformés. Bulletin d’Information, Station Expérimentale d’Aviculture de Ploufragan,
v.17, p.84-98, 1977.
LOPES, C.A.M., DIAS, R., OLIVEIRA, S.L., BERGDOLL, M.S. Staphylococcal carriage and
antibodies to toxic shock syndrome toxin 1 in Brazilian women. Revista de Microbiologia,
v.28, n.2, p.85-89, 1997.
MEAD, G.C., NORRIS, A.P., BRATCHELL, N. Differentiation of Staphylococcus aureus
from freshly slaughtered poultry and strains “endemic” to processing plants by
 biochemical and physiological tests. Journal of Applied Bacteriology, v.66, p.153-159,
1989.
MOSSEL, D.A.A. Attempt in classification of the catalase-postive cocci: staphylococci and
micrococci. Journal of Bacteriology, v.84, p.1140-1147, 1962.
MOSSEL, D.A.A. Essential and perspectives of the microbial ecology of foods. In: Roberts,
T.A. & Skinner, F.A. (ed.). Food Microbiology. London: Academic Press, 1983. p.1-45.
MOSSEL, D.A.A. Impact of foodborne pathogens on today’s world na porspects for
management. Animal and Humam Health, v.1, p.13-23, 1988.
MOSSEL, D.A.A. & van NETTEN, P. Staphylococcus aureus and related staphylococci in
foods: ecology, proliferation, toxinogenesis, control and monitoring. Journal of Applied
Bacteriology Symposium Supplement, p.123s-145s, 1990.
NADER FILHO, A., ROSSI JÚNIOR, O.D., SCHOCKEN-ITURRINO, R.P. Pesquisa de
Staphylococcus aureus enterotoxigênicos em leite de vacas com mastite subclínica.
Revista de Microbiologia, São Paulo, v.19, n.4, p.369-373, 1988.
NIELSEN, A.M.F. Staphylococcus aureus no vestíbulo nasal, garganta e mãos de
manipuladores de alimentos em cozinhas industriais. Produção de enterotoxina
estafilocócica e fagotipagem a partir das cepas isoladas. Higiene Alimentar, v.4, n.4,
p.227-228, 1985.
NOLETO, A.L. & BERGDOLL, M.S. Production of enterotoxin by a Staphylococcus aureus
strain that produces three identifiable enterotoxins. Journal of Food Protection, v.45,
p.1096-1097, 1982.
NOTERMANS, S., DUFRENNE, J., van LEEUWEN, W.J. Contamination of broiler chickens
by Staphylococcus aureus during processing; incidence and origin. Journal of Applied
Bacteriology, v.52, p.275-280, 1982.
OGSTON, A. Report upon microoganisms in surgical diseases. British Medical Journal, v.1,
p.369-375, 1882.
OLLIVER, M. On the poisonous effects of certain spoiled asticles of food. Lancet, v.ii, p.838-
839, 1830.
OLSON, R.K., EIDSON, M., SEWELL, C.M. Staphylococcal food poisoning from a
fundraiser. Journal of Environmental Health, v.60, n.3, p.7-11, 1997.
OWEN, R. The bacteriology of meat poisoning. Physician and Surgeon, v.29, p.289-298,
1907.
PASSOS, M.H.C.R., KUAYE, A.Y. Intoxicação alimentar provocada por bolo contaminado
com Staphylococcus aureus. In: CONGRESSO BRASILEIRO DE MICROBIOLOGIA,
XVIII, 1995, Santos. Resumos. SBM, 1995. P.56.
PATTERSON, J.T. Microbiological aspects of poultry processing. British Poultry Science,
v.12, p.197-203, 1971.
PEREIRA, M.L., CARMO, L.S., PEREIRA, J.L., BERGDOLL, M.S. Enterotoxin in cheese
from a staphylococcal food posioning outbreak in Brazil. In: CONGRESSO BRASILEIRO
DE MICROBIOLOGIA, XVIII, 1995, Santos. Resumos. SBM, 1995. P.27.
PEREIRA, M.L., CARMO, L.S., SANTOS, E.J., PEREIRA, J.L., BERGDOLL, M.S.
Enterotoxin H in staphylococcal food poisoning. Journal of Food Protection, v.59, n.5,
p.559-561, 1996.
ROBERTS, D. Observations on procedures for thawing and spit-roasting frozen, dressed
chickens and post-cooking care and storage: with particular reference to food poisoning
bacteria. Journal of Hygiene, Cambridge, v.70, p.565-585, 1972.
ROSADO, A.S., SILVA, K.R.A., SEIXAS, R.L.R., MIGUEL, M.A.L., TÓRTORA, J.C.O.
Intoxicação por Staphylococcus aureus provocada por carne de peru defumada. Revista
de Microbiologia, São Paulo, v.20, n.4, p.419-420, 1989.
ROSENBACH, F.J. Mikroorganismen bei den Wundinfectionskrankheiten des Menschen.
Wiesbaden: J.F. Bergmann, 1884.
SABIONI, J.G., NASCIMENTO, D., PEREIRA, J.L. Intoxicação estafilocócica por queijo tipo
minas em Ouro Preto, MG, 1992. Higiene Alimentar, v.8, n.33, p.22-23, 1994.
 SCHEUSNER, D.L., HOOD, L.L., HARMON, L.G. Effect of temperature and pH on
growth and enterotoxin production by Staphylococcus aureus. Journal of Milk and Food
Technology, v.36, p.249-252, 1973.
SCHOCKEN-ITURRINO, R.P., NADER FILHO, A., FURLANETTO, S.M.P., ROSSI JÚNIOR,
O.D. Pesquisa de Staphylococcus aureus enterotoxigênico em amostras de leite de
vacas mastíticas. ARS Veterinária, v.2, n.1, p.69-74, 1986.
SELMI, F. Sulla esistenza di principi alcaloidei naturalli nei visceri freshi e putrefatti, onde il
perito chimico puo essere condotto a concluisioni erronee nella ricerca degli alcaloidi
venefici. Memoria Reali Academia Scientia Biologica (III), v.2, p.81-86, 1872.
SOARES, M.J.S., CHRISTOFOLETTI, A.R.N., BRANDÃO, M.C.N., MAGALHÃES, P.P.,
FARIAS, L.M. Ocorrência de Staphylococcus aureus em manipuladores de alimentos
do restaurante Universidade Federal do Piauí. In: CONGRESSO BRASILEIRO DE
MEDICINA VETERINÁRIA, XVII, 1993, Santos. Resumos. São Paulo: SBM, 1993.
P.100.
SU, Y-C. & WONG, A.C.L. Identification and purification of a new staphylococcal
enterotoxin, H. Applied and Environmental Microbiology, v.61, n.4, p.1438-1443, 1995.
THOMPSON, J.K. & PATTERSON, J.T. Staphyloccus aureus from a site of contamination in
a broiler processing plant. Record of Agricultural Research, v.31, p.45-53, 1983.
TODD, E.C.D. Foodborne disease in six countries. A comparison. Journal of Food
Protection, v.41, p.559-565, 1978.
VARALDO, P.E., KILPER-BALZ, R., BIAVASCO, F., SATTA, G., SCHLEIFER, K.H.
Staphylococcus delphini sp. Nov., a coagulase-positive species isolated from dolphins.
International Journal of Systematic Bacteriology, v.38, p.436-439, 1988.
VARNAN, A.H. & EVANS, M.G. Foodborne pathogens. London: Mosby Year Book, 1991.
557p.