EL ESTRÉS POR TEMPERATURAS EXTREMAS PUEDE DEBERSE AL CALOR, AL FRÍO O A LA

CONGELACIÓN

La temperatura condiciona la velocidad de las reacciones químicas catalizadas enzimáticamente,

módica la estructura y la actividad de las macromoléculas, y determina el estado físico del agua.
Las especies se ven expuestas, generalmente, a fluctuaciones estacionales de la temperatura, baja
en los meses invernales y elevada en el verano. Así, las plantas pueden estar sometidas a
situaciones de estrés por temperaturas extremas debidas al calor, al frío y a la congelación. La
mayoría de las plantas ralentiza su crecimiento a temperaturas superiores a 40 °C. Solamente las
plantas xerófitas son capaces de sobrevivir cuando la temperatura asciende a más de 50 °C. El
estrés por frío aparece entre 15 y 0 °C, y por debajo de los 0 °C suele producirse estrés por
congelación. Una vez se han producido los primeros cristales de hielo, si la temperatura extrema
se mantiene, los cristales aumentan de tamaño y, en consecuencia, se incrementa la
concentración de solutos en el líquido extracelular y se produce la deshidratación irreversible del
citoplasma y la muerte celular. El estrés, tanto por calor como por frío, provoca la pérdida de
semipermeabilidad, ya que modifica la microviscosidad o fluidez de las membranas. Además, el
estrés por temperaturas extremas tiene otros efectos, tales como la reducción de la tasa de
crecimiento, la inhibición de la fotosíntesis y de la respiración, así como la activación de la
senescencia y la abscisión. A medida que la planta envejece, su capacidad de resistencia al estrés
suele aumentar. En general, los órganos subterráneos de las plantas (las raíces, los bulbos y los
rizomas) son más sensibles a la temperatura que los aéreos (los tallos y las hojas). Sin embargo, los
órganos reproductivos son también muy sensibles. Los órganos o los tejidos deshidratados que
han finalizado su desarrollo, como las semillas quiescentes o los granos de polen, pueden soportar
temperaturas superiores a 70 °C o inferiores a 5 °C, aunque cuando se hidratan recuperan su
sensibilidad a la temperatura. El efecto del estrés por frío se agudiza en condiciones de baja
humedad relativa, ya que las temperaturas bajas reducen la capacidad de las raíces para absorber
agua y bloquean la función de los estomas.

El grado de saturación de los lípidos de las membranas contribuye a la adaptación de las

plantas al calor y al frío

La actividad de las proteínas integrales de membrana, que regulan el transporte de iones y solutos
o la generación de energía metabólica, depende de que la matriz lipídica mantenga su
microviscosidad o fluidez óptima (véase el Capítulo 1). Los componentes predominantes de la
matriz lipídica de las membranas son los glicerolípidos (glicolípidos y fosfolípidos), que son metil-
ésteres que tienen unidos dos ácidos grasos de cadena larga en los dos primeros átomos de
carbono de la molécula de glicerol. Los ácidos grasos que suelen estar unidos al primer átomo de
carbono son saturados (sin dobles enlaces), mientras que en el segundo átomo se unen ácidos
grasos insaturados (con dobles enlaces). La composición en ácidos grasos de los glicerolípidos
determina la temperatura a la cual se produce la transición entre las dos fases en las que pueden
encontrarse los lípidos: la de cristal líquido (poco viscosa o muy fluida) y la de gel (muy viscosa o
poco fluida). El calor reduce la microviscosidad de las membranas, mientras que el frío la aumenta.
La adaptación de las plantas al calor consiste en incrementar el porcentaje de ácidos grasos
saturados en los glicerolípidos, con lo cual aumenta la temperatura a la que se produce la
transición de fase. Por el contrario, la adaptación de las plantas al frío se basa en el aumento del
porcentaje de ácidos grasos insaturados, que tiene el efecto contrario. Estas adaptaciones están
basadas en la regulación tanto de la expresión génica como de la actividad de diferentes enzimas
que controlan bien el grado de saturación de los ácidos grasos (las desaturasas) o bien su
ensamblaje y recambio (las lipasas y las aciltransferasas). La contribución del grado de saturación
de los lípidos de membrana a la adaptación de las plantas a las temperaturas extremas parece ser
clara. Los mutantes fad y fab de A. thaliana, que presentan, respectivamente, deficiencia en la
desaturación de ácidos grasos y membranas con ácidos grasos más saturados, muestran mayor
tolerancia a las altas temperaturas y más sensibilidad al frío.

La capacidad de superenfriamiento permite a las plantas tolerar la congelación

Las plantas anuales evitan la congelación acelerando su ciclo vital, de forma que, cuando el estrés
sobreviene, ya han formado las semillas. Otras plantas toleran la congelación mediante la
capacidad, denominada superenfriamiento, de impedir la formación o propagación de cristales de
hielo incluso a temperaturas inferiores al punto de congelación de los tejidos, que se sitúa entre –
2 y –5 °C. El fenómeno de superenfriamiento se ha observado tanto en plantas monocotiledóneas
como en dicotiledóneas, y parece estar relacionado con la acumulación de proteínas
anticongelantes (AFP; anti-freeze proteins). Las AFP interactúan con los cristales de hielo,
adhiriéndose a su superficie para impedir la unión de nuevas moléculas de agua. Las AFP también
inhiben la recristalización del agua tras la descongelación. En algunas monocotiledóneas, las AFP
son similares a las proteínas relacionadas con la patogénesis (PR) de tipo glucanasas, quitinasas y
taumatinas, y desempeñan una doble función: evitar la propagación de los cristales de hielo y
proteger los tejidos del ataque de los patógenos. El estrés por congelación también induce la
expresión de otros genes, denominados cor (cold-regulated genes). Algunas proteínas COR
presentan homología con los polipéptidos LEA (late embryogenesis abundant). Su función
crioprotectora podría derivar de su capacidad para estabilizar la estructura de otras proteínas,
impidiendo su inactivación por congelación.

El estrés por anaerobiosis puede deberse a condiciones de hipoxia o de anoxia

En condiciones normales, las raíces obtienen directamente del suelo el oxígeno que necesitan para
la respiración mitocondrial. El entorno radicular está así en contacto con el oxígeno del suelo a una
presión parcial equivalente a la atmosférica (0.21 atmósferas). Sin embargo, cuando el suelo se
satura de agua, el intercambio de gases con la atmósfera queda restringido a su porción más
superficial. En principio, el agua estancada contiene disuelto el oxígeno que antes ocupaba los
poros del suelo, pero cuando la temperatura es superior a 20 °C, las raíces y la flora microbiana
aeróbica lo consumen en apenas 24 horas. Por tanto, las plantas soportan, primero, condiciones
de hipoxia (el oxígeno del suelo es inferior al óptimo) y después, condiciones de anoxia (carencia
de oxígeno). La falta de oxígeno bloquea la actividad del ciclo de los ácidos tricarboxílicos y de la

ZFM estado energético de las células se reduce. La falta de ATP

JOIJCFFMUSBOTQPSUFBDUJWPEF)+ hacia la vacuola, ya que la actividad ATPasa del tonoplasto se
bloquea, y el citoplasma se acidifica irreversiblemente, deteniéndose el metabolismo de la raíz.
Además, el agotamiento del oxígeno disuelto en el agua propicia que los microorganismos
anaerobios utilicen otros aceptores de electrones alternativos, como el nitrato, el SO42– o el Fe3+,
que, al reducirse, producen iones tóxicos para la raíz. Como consecuencia de estos cambios, la
absorción de agua y sales por la raíz y su transporte hacia el tallo se detienen. Por tanto, la
deficiencia en oxígeno del suelo afecta directamente a la raíz e, indirectamente, al tallo. El
resultado final es la paralización del crecimiento, el marchitamiento y la epinastia de las hojas que
da lugar a senescencia y abscisión, cierre de estomas, y bloqueo de la fotosíntesis y la respiración.
Sin embargo, en diversas zonas del planeta hay ecosistemas en los que, pese a que el sustrato
permanece inundado de forma continua durante casi todo el año, existe vida vegetal. Una serie de
adaptaciones permiten a diferentes especies tolerar esta situación ambiental. Las tres más
características son: 1) el desarrollo de lenticelas que son hipertrofias de la base del tallo por donde
se toma oxígeno atmosférico y se transporta hacia la raíz, y que además constituyen un
mecanismo para expulsar catabolitos tóxicos producidos por la falta de oxígeno; 2) la formación de
aerénquima, o espacios intercelulares amplios que se forman en los tejidos radiculares y del tallo
en diferentes especies como respuesta frente a la inundación y que permiten que los tejidos
radiculares se aireen mejor; y 3) la inducción de la regeneración radicular, que contribuye a
aumentar la absorción de agua y la captación de oxígeno.

El estrés por luz se produce cuando la intensidad luminosa aumenta por encima del punto de
saturación de luz

Las plantas experimentan estrés por luz cuando las clorofilas de las antenas de los fotosistemas,
presentes en las membranas tilacoides de los cloroplastos, absorben más energía luminosa de la
que puede ser utilizada para la fotosíntesis. Esta situación se produce cuando la intensidad
luminosa aumenta, es decir, la densidad del flujo de fotones 1'%
photon flux density), hasta valores próximos o superiores al punto de saturación de luz. El punto
de saturación de luz SFnFKBMB1'%DPOMBDVBMMBQMBOUBBMDBO[BMBNBZPSFmDBDJB
fotosintética. El punto de saturación es característico para cada especie vegetal y, cuando se
supera, indica que otros factores, como la actividad de la enzima ribulosa-difosfato carboxilasa
(rubisco) o el metabolismo de las triosas fosfato, son los que limitan la fotosíntesis. El estrés por
luz se observa, por ejemplo, cuando se traslada una planta en condiciones sombreadas a plena luz
solar. Sin embargo, también puede producirse cuando, permaneciendo constante la 1'%
MBGPUPTÓOUFTJTEJTNJOVZFEFCJEPBTJUVBDJPOFTBEWFSTBT
como sequía, salinidad, temperaturas extremas o deficiencia mineral. El estrés por luz conduce,
en primer lugar, a la fotoinhi bición de la fotosíntesis, es decir, a la reducción en la eficacia
fotosintética y al bloqueo del transporte electrónico y la fotofosforilación. La fotoinhibición
proviene de las lesiones oxidativas causadas al aparato fotosintético por la generación de especies
reactivas del PYÓHFOP 304
WÏBTFFMBQBSUBEP

FOFMGPUPTJTUFNB* 14*

Z
TPCSFUPEP
FOFMGPUPTJTUFNB** 14**

-BT304 producen la desnaturalización de las subunidades grande y pequeña de la rubisco y de las

proteínas que componen las antenas y los centros de reacción de los fotosistemas.
&OFMDBTPEFM14**
MBT304JOEVDFOMBEFTOBUVSBMJ[BDJØO
EFMBQSPUFÓOB%EFMDFOUSPEFSFBDDJØOZEFMBTQSPUFÓOBT -)$** Might-harvesting complex
proteins) del complejo captador de luz de la antena del fotosistema. La pérdida
EFGVODJPOBMJEBEEFMBT-)$**QSPQJDJBMBMJCFSBDJØOEFMBT clorofilas ligadas a estas
proteínas y su destrucción por las clorofilasas. Esta destrucción de los pigmentos fotosintéticos se
denomina fotooxidación. Los organismos fotosintéticos han desarrollado diferentes mecanismos
para contrarrestar las consecuencias negativas del exceso de energía absorbido por las clorofilas.
Por ejemplo, la fotooxidación puede reducirse por la expresión rápida de los genes elip (early light
induced proteins) que codifican proteínas que ligan transitoriamente,
NJFOUSBTEVSBFMFTUSÏTPTFSFQBSBOMBTQSPUFÓOBT-)$**
los pigmentos liberados. Las plantas pueden protegerse del estrés por luz mediante otras
adaptaciones morfológicas, como los movimientos rápidos de los cloroplastos, y también
mediante adaptaciones bioquímicas, activando el ciclo de las xantofilas.

El estrés por contaminantes ambientales deriva de las actividades humanas

La actividad industrial o agrícola produce y libera a la atmósfera y al suelo agentes contaminantes

denominados xenobióticos, como dióxido de azufre (SO2), óxidos de nitrógeno (NOx), compuestos
clorofluorocarbonados (CFC), herbicidas y metales. La combustión de hidrocarburos de origen fósil
producida por los motores de los automóviles y aviones, así como por los sistemas de calefacción,
libera a la atmósfera distintos gases, entre los que destacan SO2 y NOx. Su
disoMVDJØOFOMBTHPUBTEFBHVBEFMMVWJBSFEVDFFMQ)BWBMPres extremadamente ácidos
(entre 1.5 y 3.5). Cuando esta «lluvia ácida» se deposita en las plantas, las células sufren
acidificación y daño. Los CFC, liberados al utilizar aerosoles o durante el funcionamiento de
sistemas de refrigeración como neveras o aparatos de aire acondicionado, junto con el SO2 y los
NOx, modifican los niveles atmosféricos de ozono (O3) y crean, paradójicamente, dos tipos de
problemas diferentes. Por una parte, la radiación solar favorece la reacción entre estos gases y el
O3 localizado en la estratosfera (la capa de la atmósfera situada entre 10 y 50 km de altitud). Estas
reacciones reducen el nivel de O3 y, como consecuencia, la cantidad de radiación que llega al
suelo aumenta, FTQFDJBMNFOUFMB67
#
ON

&MFYDFTPEFSBEJBDJØO67 provoca, fundamentalmente, mutaciones irreversibles en el material

genético. Las plantas responden, en este caso, activando la ruta de síntesis de los compuestos
fenilpropanoides (véase el apartado 4.6). Por otro lado, estas mismas reacciones también
provocan la acumulación de ozono en la troposfera (cerca del suelo). Una vez que ha penetrado en
las hojas a través de los estomas, el O3 ocupa los espacios intercelulares y reacciona tanto con los
grupos fenólicos, las olefinas y las proteínas de la pared celular, como con los lípidos insaturados y
las proteínas de la membrana plasmática, generando ROS (véase el apartado 4.1). Si la
concentración de O3 es elevada, las numerosas reacciones de oxidación que se desencadenan
inducen la pérdida de semipermeabilidad de la membrana plasmática y provocan el colapso y la
muerte celulares. Muchos metales, como el Mn, el Fe, el Zn o el Cu, son esenciales para el
desarrollo normal de las plantas, ya que son componentes estructurales y catalíticos de proteínas
y enzimas. Sin embargo, la actividad humana libera, sobre todo al suelo, grandes cantidades de
metales. El exceso de aquéllos, ZEFPUSPTDPNPFM"M
$E
)H
/JP1C
SFTVMUBUØYJDPQBSB las plantas. La fitotoxicidad se manifiesta particularmente en los suelos
ácidos y afecta al crecimiento y a la formación de las raíces laterales y secundarias. Además, la
acumulación de Cd o Pb supone un peligro adicional al integrarse en la cadena trófica. Las
adaptaciones específicas de las plantas al estrés por metales se basan en mecanismos que reducen
su entrada en la planta o que , una vez absorbidos, permiten su almacenamiento en lugares que
no son perjudiciales para las células (Fig. 29-4). La absorción de metales puede disminuir gracias a
la unión a ácidos orgánicos liberados al suelo por los ápices radiculares o localizados en las
paredes celulares,