E – 14-615

Adaptación del hueso al esfuerzo

P. Lafforgue

El hueso debe adaptar permanentemente su estructura y sus capacidades de resisten-

cia a las exigencias mecánicas. El osteocito es el principal mecanorreceptor del hueso y
desempeña un papel fundamental en esta adaptación y en la reparación de las microle-
siones que sufre el hueso. La estimulación mecánica conlleva una mejora de su estructura
trabecular, sobre todo a nivel cortical, siempre que sea dinámica y no estática y que esté
comprendida entre determinados umbrales. Se sabe que las personas que realizan una
actividad física presentan parámetros óseos (masa ósea, densidad ósea, grosor cortical,
etc.) superiores a los de las personas sedentarias. El efecto positivo de la actividad física,
que es máximo en la infancia y la fase inicial de la pubertad, disminuye con la edad. Su
papel en la prevención de las fracturas osteoporóticas es mucho menor en las mujeres
posmenopáusicas y en los ancianos. Se ejerce sobre todo en las actividades con impacto
contra el suelo. En los niños, las actividades como las que implican saltos permiten un
incremento significativo del tejido óseo. Los deportes de mayor impacto sobre el hueso
son la gimnasia y aquellos que conllevan saltos y carreras, mientras que los deportes
estáticos, como la halterofilia, o sin impacto, como el ciclismo y la natación, tienen un
efecto bajo o nulo.
© 2013 Elsevier Masson SAS. Todos los derechos reservados.

Palabras clave: Fisiología ósea; Calidad ósea; Actividad física; Deporte

Plan a las tensiones, que son variables en el tiempo y el espacio.

■ Introducción
■
Mecanismos fisiológicos de adaptación del hueso a las
tensiones mecánicas
Osteocito: célula esencial de la remodelación ósea
Percepción de las tensiones mecánicas por el hueso
Proceso de reparación ósea dirigida: papel de las
microfisuras
Intervención de otros factores
■ Efectos de la actividad física sobre el esqueleto
Datos procedentes de modelos animales
Práctica deportiva y aumento de la masa ósea
Intervenciones dirigidas a mejorar la salud ósea
Persistencia del efecto de la actividad física
Interacción con otros factores
■ Conclusión
 Introducción
Una de las funciones del esqueleto y la más evidente es
su misión de soporte. Para ello, el hueso debe combinar
propiedades de resistencia y de deformabilidad adaptadas
Esta adaptación se logra gracias a la mecanotransducción,
1 es decir, a la transformación de señales mecánicas perci-
bidas en una respuesta biológica.
La teoría del mecanostato formulada por Frost en
2
1964 [1] ha completado la ley de Wolf, quien, a partir
2
de 1896, señaló la relación existente entre la estruc-
2
tura de los huesos y las tensiones mecánicas. Esta teoría
proponía la existencia de un mecanismo de regulación
2
en el que intervenía la formación y la reabsorción en
2
respuesta a las variaciones de carga mecánica aplicadas
3 al hueso. Las células responsables de esta remodelación
3 (osteoblastos y osteoclastos) se identificaron enseguida,
3 pero no ha sido hasta hace poco cuando se han comen-
4 zado a comprender los mecanismos de la adaptación
5 ósea a las tensiones mecánicas, entre los que el osteocito
5 (que apenas comienza a descubrirse) desempeña un papel
6 central.
El impacto de las exigencias mecánicas depende de su
naturaleza, del estado de maduración del esqueleto (que
pierde eficacia desde la infancia a la vejez) y de interac-
ciones con otros factores, como los de tipo alimentario u
hormonal.
Este efecto positivo sobre el hueso se observa dentro de
unos ciertos límites. Si se sobrepasan las capacidades de
resistencia del hueso, se producen fracturas, como sucede
con cualquier material rígido.

EMC - Aparato locomotor 1

Volume 46 > n◦ 3 > septiembre 2013
http://dx.doi.org/10.1016/S1286-935X(13)65497-0
E – 14-615  Adaptación del hueso al esfuerzo
 Mecanismos fisiológicos
de adaptación del hueso a las
tensiones mecánicas
La aplicación de tensiones sobre el hueso en forma de
compresión (gravedad, transporte de cargas), de tracción
(contracción muscular), de torsión o de cizallamiento
provoca micromovimientos locales y variaciones de pre-
sión. Esta señal se capta y se transforma en una respuesta
bioquímica. Se ha descubierto que el osteocito es el
receptor-emisor de esta señalización (o al menos el prin-
cipal responsable). El esqueleto de ratones en los que se
han destruido los osteocitos se vuelve «refractario» a la
osteoporosis por inmovilización [2] .
Osteocito: célula esencial
de la remodelación ósea [3, 4]
Los osteocitos constituyen el 90% de las células óseas.
Constan de un cuerpo celular que se prolonga con fila-
mentos finos y alargados (las dendritas anastomosadas
entre ellas), de modo que los osteocitos forman una autén-
tica red de células espaciadas que se comunican entre sí.
Estas células están englobadas en el tejido óseo, del que
están separadas por un espacio que contiene líquido extra-
celular: las lagunas periosteocíticas y canalículos por los
que pasan las dendritas. El líquido que baña a los osteo-
citos tiene funciones importantes, como la transmisión
de las variaciones de presión hidráulica por una parte y
los intercambios de sustancias entre osteocitos y medio
ambiente por otra. Un estudio realizado en ratones ha
demostrado recientemente que una compresión cíclica
aumentaba la velocidad de difusión de un trazador por
los canalículos de la tibia del ratón, que se estima en
60 ␮m/s [5] . Por tanto, en la actualidad, el tejido osteocítico
se considera en la actualidad un auténtico sistema endo-
crino capaz de liberar mediadores en su ambiente, pero
también a distancia [3, 4] .
Los osteocitos viables secretan una molécula deter-
minante en la remodelación ósea, la esclerostina. La
inhibición de la vía Wnt por esta molécula mantiene
las células de la línea osteoblástica en reposo. Por el
contrario, la disminución de la esclerostina estimula la
actividad osteoblástica. El osteocito también puede secre-
tar el ligando del receptor activador para el factor NF-␬B
(RANKL) y el factor estimulante de colonias de macrófagos
(MCSF), que son los principales agentes del reclutamiento
y de la activación de los osteoclastos. La forma en la que
el osteocito (vivo o durante su muerte) envía mensajes
a los osteoblastos y osteoclastos aún no se conoce con
detalle, pero el osteocito parece ser capaz tanto de activar
directamente las células osteoblásticas sin pasar por la fase
de reabsorción (sobre todo durante las fases de aumento
de la masa ósea como el crecimiento o en respuesta a
los estímulos mecánicos), como de activar directamente
la reabsorción (p. ej., en ausencia de estimulación, como
durante la inmovilización) o de activar la clásica remode-
lación que acopla reabsorción seguida de formación (sobre
todo para la homeostasis del esqueleto y la reparación de
las microlesiones) [3, 4] .
Percepción de las tensiones mecánicas
por el hueso
Los osteocitos pueden percibir las deformaciones y
variaciones de presión directamente por contacto con
el tejido óseo o indirectamente por el líquido extra-
celular. Estas variaciones de presión actúan sobre el
citoesqueleto y, probablemente, sobre otras estructuras.
La aplicación de una tensión hidráulica cíclica sobre cul-
tivos de osteocitos induce en unos minutos la secreción
2 EMC - Aparato locomotor
de diversos mediadores (como ácido nítrico, óxido nítrico
[NO], prostaglandinas, adenosintrifosfato [ATP], Wnt); los
osteocitos son tan sensibles a estos estímulos como los
osteoblastos y las células periósticas [6, 7] .
Se requiere una estimulación mecánica cíclica para
evitar la apoptosis y mantener la viabilidad de los osteo-
citos en cultivo [3] . Esta estimulación mecánica cíclica
debe alternarse con fases de reposo y no ser conti-
nua [8] . Por el contrario, en un modelo de osteoporosis
por inmovilización en ratones, la apoptosis de los osteo-
citos aumenta precozmente y precede a la activación
de la reabsorción [9] . También se ha demostrado que
la inmovilización aumenta la secreción de esclerostina
por los osteocitos, mientras que la tensión mecánica la
disminuye [10, 11] .
Proceso de reparación ósea dirigida:
papel de las microfisuras
Mediante el microscopio, se pueden observar microfi-
suras (microcracks) en el interior del hueso mineralizado.
Están presentes en el estado fisiológico.
Si estas microfisuras no se reparan, pueden extenderse
y confluir, dando lugar a una auténtica fractura: es lo que
ocurre con las fracturas de estrés de los materiales inertes.
Por ejemplo, una tibia sin remodelación ósea se fracturaría
en unos tres años de utilización normal y en tres meses de
uso intensivo [12] . Sin embargo, el hueso es un tejido vivo
y estas microfracturas se convierten en una oportunidad
para la reparación dirigida en las zonas de fragilidad.
La aparición de una microfisura provoca la ruptura de
una o varias dendritas de osteocitos incluidos en la red de
canalículos, lo que ocasiona la apoptosis de los osteocitos
situados en la proximidad inmediata de las microfisu-
ras [13] . Esta muerte celular induce modificaciones locales
de secreciones, aún mal conocidas, cuya consecuencia
es una remodelación local: reabsorción acoplada a una
osteoformación secundaria. La administración de una sus-
tancia que bloquee la apoptosis evita la reabsorción en la
zona de las microfisuras inducidas por la fatiga [14] . Esto
permite el mantenimiento de un hueso joven y eficiente.
Sin embargo, hay que señalar que existe un retraso tem-
poral entre la reabsorción y la formación durante el cual
el hueso presenta una fragilidad local.
De este modo, la teoría del mecanostato se ve con-
firmada y perfeccionada, aunque el conocimiento del
osteocito sólo esté en sus inicios. Se requiere un cierto
nivel de tensiones para la viabilidad de los osteocitos y
la homeostasis. Por debajo de un determinado umbral
(inmovilización, por ejemplo), se produce una apoptosis
de los osteocitos en un sentido que favorece la reabsor-
ción. Por el contrario, un exceso provoca una disfunción
osteocítica en el sentido de una osteoformación y la
aparición de microlesiones reparables. Si se supera un
determinado umbral, o en caso de personas con déficits,
la acumulación de microfisuras desborda las posibilidades
de reparación y da lugar a la formación de «macrofisuras»
y, en última instancia, a una fractura.
Intervención de otros factores
En los modelos animales, la estimulación mecánica
por vibraciones orienta a las células madre mesenqui-
matosas pluripotentes hacia la osteogénesis a expensas
de la adipogénesis, hacia el aumento del hueso trabe-
cular y a la disminución de la grasa visceral [15] . Sin
embargo, este papel positivo de estimulaciones frecuen-
tes y de muy baja amplitud no se ha confirmado en el ser
humano.
Como es evidente, el hueso está sometido a otras
muchas influencias además de los factores mecánicos,
sobre todo el envejecimiento, el estatus nutricional, de
vitaminas y de calcio, etcétera. La edad y la existencia

previa de una osteopatía debilitante no sólo disminu-
yen la solidez intrínseca del hueso, sino que también
interactúan con los mecanismos normales de adapta-
ción al esfuerzo y de reparación descritos previamente
(cf infra).
 Efectos de la actividad
física sobre el esqueleto
La actividad física es uno de los principales factores
no genéticos de adquisición de la masa ósea. Se han
realizado numerosos trabajos y muy variados sobre las
relaciones entre actividad física y salud del esqueleto en
el ser humano, lo que explica el interés de las revisio-
nes sistemáticas y metaanálisis, siempre que tengan en
cuenta esta heterogeneidad. Los datos pueden proceder
de ensayos clínicos controlados aleatorizados (que son
los más útiles para analizar el efecto específico de una
intervención), de observaciones de cohortes (que son úti-
les sobre todo para seguir la evolución en el tiempo) y
de estudios de casos y controles (los más susceptibles de
sesgos). En especial, la observación de una mayor densi-
dad ósea a cualquier edad en personas deportistas podría
explicarse en parte teóricamente por el hecho de que las
personas con un esqueleto de mejor calidad (a menudo
asociado a una mejor musculatura) son más propensas a
realizar actividades deportivas. El impacto fundamental
del estado de maduración esquelética sobre el efecto de
las tensiones mecánicas hace necesario que los estudios se
evalúen en función de la edad de las personas. Las exigen-
cias mecánicas analizadas también son muy diversas en
cuanto a su duración, intensidad y naturaleza, oscilando
de vibraciones a la actividad deportiva intensiva, pasando
por ejercicios simples, a corto o largo plazo, etcétera. Por
último, los parámetros estudiados también son variables.
Los más frecuentes son la masa ósea y la densidad mine-
ral ósea (DMO) medidas mediante osteodensitometría, así
como los parámetros estructurales medidos en la periferia
mediante tomografía computarizada cuantitativa (tomo-
grafía computarizada cuantitativa periférica o TCCp), que
sólo son una aproximación indirecta de la resistencia
ósea. Además, el riesgo de fractura también depende
del efecto del ejercicio sobre el equilibrio y el riesgo de
caída accidental relacionado con la propia práctica de la
actividad.
Datos procedentes de modelos
animales
Los modelos animales son diversos, pero pueden indi-
carse algunos aspectos fundamentales [16] . Para que la
estimulación mecánica sea eficaz, debe ser dinámica (pues
la aplicación de una fuerza estática carece de efectos),
alternando con fases de reposo y no continua [8] . El umbral
de carga que se debe aplicar para tener un efecto anabólico
varía según la frecuencia y la amplitud del estímulo. Este
efecto es saturable y no se obtiene una ganancia adicional
por encima de un umbral máximo. La respuesta biológica
a un mismo estímulo depende en gran medida de la edad
y es mucho más evidente en personas o animales jóvenes,
cuyo esqueleto está en formación. Al menos en animales,
el mismo estímulo puede tener efectos distintos en fun-
ción del hueso solicitado: por ejemplo, en un experimento
con ratones, la respuesta en la tibia fue muy superior a la
obtenida en el radio [17] .
Suponiendo que se puedan extrapolar los datos de
animales al ser humano, esto indicaría que una esti-
mulación mecánica eficaz para el esqueleto requeriría
actividades con impacto (salto, carrera) fraccionadas en
sesiones cortas, en lugar de actividades de resistencia o de
musculación y/o sesiones prolongadas [16] .
EMC - Aparato locomotor
Adaptación del hueso al esfuerzo  E – 14-615
Práctica deportiva y aumento
de la masa ósea
Se sabe desde hace mucho tiempo que los deportis-
tas que practican su disciplina a un nivel alto tienen, en
conjunto, una DMO superficial más elevada. Se ha demos-
trado también que la estructura ósea, evaluada mediante
TCCp o con osteodensitometría (técnica HSA [acrónimo
de análisis estructural de la cadera] en el cuello femoral) es
también mejor en los deportistas, incluso después de rea-
lizar un ajuste por la edad, la talla y el peso. Se observa
un incremento neto de la masa ósea y del grosor cor-
tical en las diáfisis y metáfisis de los huesos largos. Los
resultados referentes al diámetro óseo son bastante varia-
bles entre los diversos estudios; este incremento del grosor
cortical parece deberse a una disminución de la reabsor-
ción endocortical más que a un aumento de la formación
perióstica. La DMO volumétrica es estable o aumenta
poco. Todo esto conlleva una mayor resistencia del hueso.
Los datos sobre los marcadores de la remodelación y el
sistema osteoprotegerina/RANKL son insuficientes para
extraer conclusiones [18] .
Las modificaciones observadas dependen de los huesos
solicitados y del tipo de esfuerzo aplicado, tanto en lo refe-
rente a la DMO como a los parámetros estructurales. En
los miembros inferiores, los diversos parámetros mejoran,
por orden descendente, por los deportes con un impacto
intenso contra el suelo (deportes con saltos, como el volei-
bol, la carreras de obstáculos, los sprints y el hockey sobre
hielo), seguidos de los deportes con un impacto medio
(fútbol, deportes de raqueta, aerobic) y de elevación de
cargas (halterofilia) [19–21] . En los deportes con un fuerte
impacto, se puede llegar hasta una mejora de más de una
desviación estándar de la resistencia ósea evaluada a par-
tir de parámetros corticales respecto a una población de
referencia [20, 21] .
En los miembros superiores, también se observa un
incremento tanto de la DMO como del grosor cortical en
los antebrazos en los deportes con impactos locales como
la gimnasia, los deportes de raqueta y el voleibol [19–21] .
La gimnasia, en la que intervienen actividades y grupos
musculares muy variados, se asocia a mejores parámetros
óseos en todas las localizaciones (miembros superiores,
inferiores y columna) y desde una edad más joven [22, 23] .
Por el contrario, en las categorías deportivas con impactos
repetidos débiles (marcha, carrera o esquí de fondo) o sin
impacto (ciclismo y natación), los parámetros óseos son
idénticos a los de una población de referencia en todas las
localizaciones, salvo quizá en el húmero en los nadadores
y en el cuello femoral en los corredores [20, 24, 25] .
Este aumento de los parámetros óseos en los depor-
tistas es mucho más marcado cuando la actividad
ha comenzado en la infancia o al principio de la
pubertad.
Se han observado resultados análogos en poblaciones
que practican o han practicado actividades físicas a menor
nivel y en todos los tramos de edad, pero de forma menos
marcada [26, 27] . Globalmente, las ganancias óseas son pro-
porcionales a la cantidad de actividad física realizada
durante la vida. Pocos estudios han analizado las caracte-
rísticas de esta actividad física y aún están por precisar los
papeles respectivos del tipo, de la duración de las sesiones
y del ritmo de estas actividades [28–30] . Las ganancias óseas
son, al igual que en los deportistas, más marcadas en la
infancia y sobre todo en la fase inicial de la pubertad,
que corresponde al pico de crecimiento [31–33] . También
son más evidentes en los varones [33–35] .
La mayoría de los estudios realizados en deportistas o
en la población general son de tipo casos y controles, por
lo que no se puede descartar el sesgo de las diferencias
innatas. Es fácil imaginar que algunas predisposiciones
de la musculatura o del esqueleto (que, además, suelen
estar asociadas entre sí) confieren una ventaja que llevará a
una persona a practicar una actividad deportiva concreta.
3
E – 14-615  Adaptación del hueso al esfuerzo
Por otra parte, estas personas pueden tener modos de
vida diferentes en otros aspectos distintos al deporte. Sin
embargo, la amplitud de la diferencia y, sobre todo, la
especificidad de la localización apuntan a favor de un
papel predominante de las tensiones físicas. Los ejem-
plos típicos son la asimetría de los miembros superiores
en los deportes de raqueta o, por el contrario, la simili-
tud e incluso la disminución de la DMO del cráneo en
los gimnastas, que no respalda la existencia de una masa
ósea elevada de forma difusa y constitucional [36] . Además,
en estos estudios, que son escandinavos en su mayoría, la
población de referencia suele ser joven, sana y no total-
mente sedentaria (2-3 horas de deporte recreativo a la
semana). Un equipo que ha estudiado mediante TCCp las
tibias de gemelos adultos que presentaban una diferen-
cia neta de actividad física desde hacía al menos 30 años
acaba de confirmar el papel independiente de la activi-
dad física. Las personas no diferían por lo demás en otros
parámetros como el peso, el tabaquismo, el consumo de
alcohol, etcétera. Las personas activas tenían una super-
ficie cortical, una densidad ósea cortical y trabecular, así
como un índice de resistencia a la compresión en la tibia
significativamente mayores que sus hermanos inactivos.
Las diferencias eran aún más marcadas en las parejas de
monocigotos [37] . Todos estos argumentos apuntan muy
claramente hacia una acción directa de la actividad física
sobre los parámetros óseos.
Intervenciones dirigidas a mejorar
la salud ósea
En niños y adolescentes
Todos los estudios observacionales demuestran que la
DMO de los niños y adolescentes deportistas es más ele-
vada que la de aquellos que practican menos deporte.
También se ha observado una asociación entre la acti-
vidad física diaria medida mediante acelerómetro y los
parámetros estructurales del cuello femoral [38, 39] .
Una revisión bibliográfica sistemática y exhaustiva ha
recopilado 22 ensayos controlados de intervenciones con-
sistentes en algún tipo de actividad física, aleatorizados o
no, anteriores a 2006: nueve antes de la pubertad (estadio
de Tanner I), ocho al principio de la pubertad (Tanner II-
III) y cinco en un estadio más avanzado (Tanner IV-V) [40] .
La mayoría se refería al sexo femenino. Parece claramente
que la eficacia de las intervenciones disminuye con la
madurez. Por ejemplo, los números de ensayos positi-
vos en las tres categorías son 9/9, 6/8 y 2/5, y el efecto
observado sobre los parámetros óseos (normalización de
la masa ósea, densidad ósea superficial o volumétrica y,
en algunos casos, de los parámetros estructurales tras seis
meses de intervención) fue del 0,9-4,9%, 1,1-5,5% y 0,3-
1,9%, respectivamente, según la localización, del estadio
prepuberal al puberal.
La intervención más eficaz en la etapa prepuberal fue un
programa en la escuela primaria de tres sesiones semanales
de 20 minutos (5 minutos de calentamiento, 10 minutos
de ejercicio y 5 minutos de relajación) durante las horas
escolares. El ejercicio consistía, después de un entre-
namiento progresivo, en 100 saltos de 61 cm de altura,
mientras que el grupo control realizaba estiramientos [41] .
A los 7 meses, las ganancias de masa ósea en el cuello
femoral, de DMO y de masa ósea de la columna lumbar
fueron del 4,5, 2 y 3,1%, respectivamente en comparación
con el grupo control.
Una intervención posterior, aleatorizada y controlada,
ha comparado la adición de actividades en el colegio
(15 minutos diarios de deporte más saltos) a la actividad
deportiva escolar normal [42] . Al cabo de 16 meses, se obser-
vaba un aumento de la resistencia ósea de la tibia, medida
mediante TCCp sólo en los varones en período prepube-
ral. No había diferencia en las mujeres (más avanzadas en
4 EMC - Aparato locomotor
la pubertad a igualdad de edad) y los varones púberes, lo
que confirma el concepto de ventana de oportunidad.
Por el contrario, en un ensayo controlado de saltos
de baja altura con una sola pierna no se han encon-
trado efectos positivos, ni siquiera diferencias entre ambos
miembros, lo que muestra la importancia de una intensi-
dad suficiente del impacto con el suelo [43] .
Dos estudios escandinavos controlados y no aleatoriza-
dos han evaluado el aumento del deporte en el colegio
en niños de 6-9 años durante 3 años. En uno de ellos, el
paso de 90 a 180 minutos por semana aumentó los pará-
metros sólo en el radio y únicamente en las mujeres [44] .
En el otro, el paso de 60 a 200 minutos mejoró el conte-
nido mineral óseo lumbar en ambos sexos y femoral sólo
en las mujeres, sin incremento de las fracturas relaciona-
das con el deporte [45] . Debe señalarse que no se encontró
ninguna mejora en el cuello femoral a los 2 años [46] .
En adultos
Se ha demostrado que el impacto necesario para mejo-
rar la DMO en el cuello femoral es de 4 g (es decir, el
equivalente a cuatro veces el peso del cuerpo, lo que se
logra corriendo o saltando) y más elevado (5,4 g) para
influir en la DMO en la columna en las mujeres preme-
nopáusicas [47] . En cambio, la simple musculación de un
brazo, sin impacto, mejora la fuerza muscular del miem-
bro, pero sin modificar los parámetros óseos [48] .
En las mujeres posmenopáusicas, sólo los programas de
intervención que asocian a la vez actividades de impacto
(jogging, saltos) y ejercicios de resistencia o de muscula-
ción, de forma lo bastante prolongada, logran mejorar
la DMO en la cadera o la columna [49–51] . Por otra parte,
los ejercicios de equilibrio permiten reducir el riesgo de
caída [50] . El mero acto de caminar carece de efecto signi-
ficativo sobre la DMO en la columna o la cadera [52] .
Aparte de la DMO, el efecto del ejercicio sobre los
parámetros estructurales medidos en el radio o la tibia
mediante TCCp en mujeres posmenopáusicas ha sido
objeto de una revisión sistemática reciente [53] . Los auto-
res analizaron cuatro ensayos prospectivos aleatorizados,
un ensayo no aleatorizado, tres estudios de casos y con-
troles y cuatro cohortes prospectivas. La metodología
variaba, pero se podía deducir claramente una mejora
de la resistencia ósea específica de localización. Dicho de
otro modo, los ejercicios orientados al miembro superior
mejoraban los parámetros en el radio, mientras que los
orientados a los miembros inferiores mejoraban los pará-
metros en la tibia, sin modificaciones significativas de los
parámetros en otros sitios. De forma global, esta mejoría
tiene lugar sobre todo en los parámetros corticales y su
amplitud es moderada.
Como es evidente, se comprende que la dificultad en
los ancianos es la propia realización de estos ejercicios y su
continuación, lo que, por desgracia, limita la intervención
a los más válidos y más motivados, es decir, a las personas
con menos riesgo. Por ello, se ha planteado que «el ejerci-
cio mantiene la masa ósea, pero ¿los genes mantienen el
ejercicio?» [54] .
Efecto sobre el riesgo de fracturas
osteoporóticas
La aparición de una fractura osteoporótica depende
sobre todo de la resistencia del esqueleto y del riesgo
de caída. Está claro que es difícil disociar el efecto de la
actividad física sobre ambos componentes. El riesgo de
caída puede mejorarse mediante intervenciones dirigidas
a reforzar la musculatura y/o el equilibrio, que se escapan
a nuestro propósito.
Un metaanálisis reciente ha recopilado los ensayos con-
trolados y los estudios observacionales realizados con
personas mayores de 40 años en quienes se cuantificó
la actividad física (incluidas las actividades recreativas o

diarias) y se relacionó con el riesgo de fractura [55] . No se
ha encontrado en la literatura ningún ensayo controlado
cuyo criterio principal fuese la aparición de fracturas. El
metaanálisis incluyó 13 estudios observacionales en los
que se pudo estimar el riesgo de fractura de cadera. Se trata
de estudios de cohortes prospectivos conocidos, en los que
se compararon el riesgo de fractura de cadera y la actividad
física referida por los participantes. Dado que la referencia
la constituían los pacientes sedentarios que hacían poco
ejercicio, una actividad física «moderada o vigorosa» se
asociaba a una reducción del riesgo de fractura de cadera
del 38% en las mujeres y del 45% en los varones. Esto no
se ha observado en un estudio de cohortes publicado más
recientemente [56] . Los datos referentes a las otras locali-
zaciones de fracturas son todavía menos abundantes [55] .
La cantidad de ejercicio físico se asociaba a una reducción
del 20-30% del riesgo de nueva fractura vertebral en dos
cohortes y de forma no significativa en otras dos. Aunque
el ejercicio físico parece tener un efecto favorable respecto
al sedentarismo sobre las fracturas de cadera y vertebrales,
en la mayoría de los estudios se observa, por el contrario,
un aumento de las fracturas de los miembros superiores,
sobre todo de la muñeca. Esta paradoja se atribuye a un
incremento de los accidentes relacionados con la práctica
deportiva.
Sin embargo, estas asociaciones no demuestran la rela-
ción directa existente entre actividad física y aparición
de fracturas, pues los sesgos potenciales son significati-
vos. El más evidente de ellos es que las personas con
el máximo nivel de actividad física son probablemente
las que tienen la mejor salud. Por tanto, es indispensa-
ble disponer de ensayos prospectivos aleatorizados para
resolver la cuestión, aunque aún no se han realizado.
En los ensayos aleatorizados publicados con mujeres
posmenopáusicas, las fracturas descritas como criterios
secundarios o como efectos indeseables parecen disminuir
en los grupos con intervención, de forma no significativa
(cociente de posibilidades [OR] 0,61; intervalo de con-
fianza [IC] 0,23-1,64) [51] .
Efecto de las vibraciones
Varios experimentos alentadores con animales han
suscitado la posibilidad de incrementar el tejido óseo
sometiendo al organismo a estímulos repetidos de baja
amplitud en forma de vibraciones, cuyas características
principales son la frecuencia (en Hz) y la aceleración (en
g). Esta última parece ser el parámetro principal, a gran-
des rasgos con vibraciones de baja o fuerte aceleración
(mayores o menores de 1 g). Estos resultados experimen-
tales, unidos al entusiasmo por las plataformas vibratorias
y a la necesidad real de contar con intervenciones no far-
macológicas eficaces en la osteoporosis han motivado el
interés por estos métodos. Se han publicado 12 ensayos
aleatorizados de más de 6 meses de duración en el ser
humano, nueve de ellos en mujeres posmenopáusicas de
edades diversas, uno en adultos jóvenes y dos en niños
y adolescentes [57–61] . Los protocolos (asociación o no al
ejercicio, aportes de vitamina D, parámetros óseos anali-
zados, tipo de vibraciones) son heterogéneos, el número
de pacientes suele ser limitado y los resultados suelen ofre-
cerse por protocolo en lugar de por intención de tratar.
En un metaanálisis de 2010, existía un efecto estadística-
mente significativo de las vibraciones sobre la DMO en la
cadera sólo en mujeres posmenopáusicas, de baja ampli-
tud. No se observó ningún resultado sobre la DMO en el
ensayo en los adultos jóvenes. Al igual que sucede con la
actividad física, el hueso de los adolescentes parecía más
reactivo [57] . En cambio, en estos estudios suele haber una
mejora del rendimiento muscular. En resumen, el efecto
de las vibraciones aún está poco estudiado y, en la actua-
lidad, no se pueden recomendar para mejorar la salud
ósea.
EMC - Aparato locomotor
Adaptación del hueso al esfuerzo  E – 14-615
Persistencia del efecto de la actividad
física
Ante la pregunta de si el beneficio de la actividad física
sobre el hueso es duradero, los estudios transversales tie-
nen un interés relativamente escaso. Sólo los estudios
longitudinales permiten forjarse una opinión.
Los estudios con animales, aunque en ocasiones son
discordantes, sugieren que la ganancia ósea lograda con
el ejercicio se mantiene en gran medida tras interrumpir
la actividad, aunque siempre que no exista una inmovili-
zación total [62] .
Algunas intervenciones en los niños prepúberes descri-
tas previamente se han seguido a lo largo del tiempo.
Aunque está claro que a esta edad lo esencial del incre-
mento de masa ósea se debe al crecimiento, los niños en
los que se había realizado la intervención conservaban la
ganancia adquirida inicialmente por la actividad física,
aunque fuese poco intensa y breve, durante 1-8 años tras
la intervención [63, 64] .
En los adultos, los resultados de los estudios son contra-
dictorios. En algunos, la ganancia inicial también parece
mantenerse, al menos en parte. A los 5 años tras una
reducción de la actividad, los jugadores de tenis o de
squash mantenían la asimetría entre ambos brazos y
el aumento claro de DMO en los miembros superiores
respecto a las personas del grupo control, incluso los
que habían interrumpido por completo la actividad [65] .
Varios estudios muestran que, después de varios años
de interrupción del entrenamiento, las gimnastas jóve-
nes conservan una densidad ósea mayor que las que no
hacían gimnasia [66] . Nordström et al han realizado un
seguimiento longitudinal durante 5 años de 55 jugadores
de hockey o de fútbol de alto nivel que interrumpie-
ron su actividad (8,2 horas/semana de entrenamiento
como promedio durante la actividad, más 2,5 horas de
deporte recreativo), 48 que continuaron su actividad y
48 personas de un grupo control que practicaban una
media de 3,6 horas de deporte recreativo a la semana [67] .
Al cabo de 5 años, la DMO de los antiguos deportistas era
menor que la de los que seguían en activo, pero se mante-
nía significativamente por encima de la del grupo control.
Sin embargo, la pérdida ósea de los antiguos deportistas
era más rápida que en los que continuaban con el deporte
y que en los controles, lo que hace sospechar una dismi-
nución de la ganancia inicial con el tiempo.
En cambio, otros estudios han encontrado hallazgos
opuestos. A los 6-8 años de interrumpir la actividad, la
DMO de jugadores de hockey o de fútbol se equipa-
raba con la de las personas del grupo control [68, 69] . En
las mujeres posmenopáusicas, las ganancias de DMO
adquiridas durante el ejercicio se perdían por completo
a los 6-12 meses de interrumpir la actividad, aunque estos
estudios se realizaron con un número reducido de perso-
nas [70, 71] .
Interacción con otros factores
El estatus hormonal y los aportes de calcio pueden
influir en el papel de la actividad física sobre el hueso. Por
interacción se entiende un efecto sinérgico y no aditivo
de los distintos factores sobre los parámetros óseos.
Hormonas sexuales
Los resultados de la experimentación en animales son
bastante contradictorios. En el ser humano, parece claro
que el esqueleto masculino se beneficia más del efecto de
la actividad física, pero no existen datos de utilidad que
permitan indicar si existe una auténtica sinergia positiva
o negativa de los andrógenos y de los estrógenos, así como
de las tensiones físicas sobre el hueso. Parecería más bien
tratarse de efectos independientes, de modo que el ejerci-
cio favorecería más bien el sector cortical y los estrógenos
5
E – 14-615  Adaptación del hueso al esfuerzo
el hueso trabecular. La existencia de una oligo/amenorrea
en las deportistas se asocia sin duda a una DMO en la
columna y en la cadera menor que cuando no existen
anomalías menstruales, aunque sin anular el efecto de
los impactos contra el suelo. Por tanto, las jóvenes que
practican deportes de impacto y que tienen trastornos
menstruales conservan una DMO al menos igual a la de
aquéllas con menstruaciones normales que practican un
deporte de resistencia [72] .
Calcio
Nueve estudios controlados han investigado si la adi-
ción de calcio potencia los efectos del ejercicio [73–81] . El
método ideal corresponde a los ensayos diseñados con
este fin y con doble aleatorización, por una parte de la
actividad física y, por otra, de la suplementación con
calcio. Seis estudios siguen este esquema y se han reali-
zado con niños de 3-5 años [73] , de 8-11 años [74–76] o con
varones o mujeres mayores de 50 años [77, 78] . Se ha obser-
vado una interacción en tres ensayos realizados con niños
prepúberes y en un ensayo efectuado con mujeres que
recibían bajos aportes cálcicos de base. No se observó nin-
gún efecto aditivo o sinérgico en varones de 50-79 años,
cuyas aportaciones iniciales de calcio ya eran del orden
de 1 g/día. En otros estudios, sólo uno de los parámetros
(ejercicio o aporte cálcico) se aleatorizó, y los grupos se
compararon en función de las variaciones del otro pará-
metro. En dos de ellos, uno con mujeres de 7-13 años y
otro con mujeres de 17 años, se observó una interacción,
consistente en que sólo el grupo que tenía a la vez aportes
de calcio y actividad elevados logró una mejora de la DMO
o de la masa ósea [79, 80] . En el tercero, las gimnastas de
17 años no lograron ningún beneficio de un aporte com-
plementario de 500 mg de calcio respecto a una población
control [81] , pero estas jóvenes ya tenían un aporte basal de
calcio de casi 900 mg/día. Del conjunto de estos estudios
se puede deducir que los aportes suplementarios de calcio
aumentan los efectos positivos del ejercicio físico sólo en
la infancia y al principio de la pubertad o en personas con
aportes cálcicos iniciales insuficientes. Parecería que la
actividad física tiene un efecto sobre los sitios solicitados
y el calcio un efecto sobre todo el esqueleto [74, 76] . Ade-
más, la pérdida de calcio por el sudor, que normalmente es
anecdótica, podría ser significativa durante el deporte. Se
ha evaluado en 422 mg para 2 horas de entrenamiento en
jugadores de baloncesto, y una suplementación de vita-
minas y calcio impedía la pérdida ósea observada en la
pierna durante la intertemporada [82] .
Otros
Existe la tentación de aplicar el mismo razonamiento
para la vitamina D y los aportes proteicos, pero, en la
actualidad, no existe ningún dato que lo respalde.
 Conclusión
Se requieren más ensayos de buena calidad para deter-
minar cuál es el tipo de intervención (características,
ritmo, duración del ejercicio físico, aportaciones com-
binadas de calcio y vitamina D, etc.) que permite una
ganancia ósea óptima según el tramo de edad. Sin
embargo, se pueden establecer los aspectos principales.
Existe una ventana de oportunidad en los niños antes
y justo al principio de la pubertad, durante la cual el ejer-
cicio tiene la máxima eficacia y permite aumentar el pico
de masa ósea, que es susceptible de retrasar la aparición
de la osteoporosis. Después, el efecto disminuye clara-
mente, pero el ejercicio conserva un efecto positivo. Este
efecto parece más marcado en varones que en mujeres y
las ganancias son más evidentes en el cuello femoral que
en las vértebras.
6 EMC - Aparato locomotor
Los ejercicios con impactos contra el suelo, con una
frecuencia de dos a tres veces por semana durante perío-
dos de tiempo bastante prolongados son los más eficaces.
Unos aportes de calcio suficientes parecen potenciar el
efecto del ejercicio.
En los ancianos, los estudios observacionales han suge-
rido una reducción del riesgo de fractura osteoporótica,
pero no se ha demostrado con ensayos controlados. El
efecto sobre la densidad ósea es modesto. En todos los
casos, sólo puede considerarse como tratamiento adyu-
vante, que no sustituye a un tratamiento eficaz de la
osteoporosis. Además, sólo la población más válida es sus-
ceptible de poder mantener con regularidad una actividad
física sostenida («moderada o intensa»).
“ Puntos esenciales
La actividad deportiva incrementa la masa ósea en
el territorio cortical y trabecular.
La DMO volumétrica y el tamaño de los huesos
aumentan poco, pero se produce un incremento
sobre todo del grosor cortical.
La potencia del impacto (actividades con saltos o
carreras rápidas) es el elemento determinante. Las
actividades de bajo impacto, incluso repetidas y
exigentes (como el ciclismo, la natación, las acti-
vidades de fondo) e incluso con cargas pesadas
(como la halterofilia) tienen poco efecto sobre el
hueso.
El efecto se ejerce principalmente sobre los seg-
mentos solicitados. El ejemplo prototípico es el del
miembro con el que se sujeta una raqueta.
Existe una ventana de oportunidad (la infancia y el
inicio de la pubertad) durante la que las ganancias
son más significativas.
En los niños y adolescentes, las actividades físicas
y los aportes cálcicos tienen un efecto sinérgico.
Las ganancias óseas relacionadas con la actividad
se atenúan con el tiempo, pero lentamente y sólo
en parte. Por tanto, la actividad física a una edad
joven podría constituir una auténtica forma de pre-
vención primaria de la osteoporosis.
En los ancianos, la utilidad del ejercicio en la pre-
vención de las fracturas osteoporóticas no se ha
establecido con claridad; la factibilidad y el cum-
plimiento de programas eficaces en esta población
siguen siendo obstáculos considerables.
 Bibliografía
[1] Frost HM. The laws of bone structure. Springfield: CC Thomas;
1964.
[2] Tatsumi S, Ishii K, Amizuka N, Li M, Kobayashi T, Kohno K,
et al. Targeted ablation of osteocytes induces osteoporosis with
defective mechanotransduction. Cell Metab 2007;5:464–75.
[3] Hugues JM, Petit MA. Biological underpinnings of
Frost’s mechanostat thresholds: the important role of
osteocytes. J Musculoskelet Neuronal Interact 2010;10:
128–35.
[4] Rochefort GY, Pallu S, Benhamou CL. Osteocyte: the undere-
cognized side of bone tissue. Osteoporosis Int 2010;21:1457–69.
[5] Price C, Zhou X, Li W, Wang L. Real-time measurement of solute
transport within the lacunar-canalicular system of mechanically
loaded bone: direct evidence for load-induced fluid flow. J Bone
Miner Res 2011;26:277–85.

[6] Klein-Nulend J, Semeins CM, Ajubi NE, Nijweide PJ, Burger
EH. Pulsating fluid flow increases nitric oxyde (NO) synthe-
sis by osteocytes but not periosteal fibroblasts – correlations
with prostaglandin upregulation. Biochem Biophys Res Commun
1995;217:640–8.
[7] Santos A, Bakker AD, Zandieh-Doulabi B, Semeins CM, Klein-
Nulend J. Pulsating fluid flow modulates gene expression of
proteins involved in Wnt signaling pathways in osteocytes. J
Orthop Res 2009;27:1280–7.
[8] Robling AG, Hinant FM, Burr DB, Turner CH. Improved bone
structure and strength after long-term mechanical loading is
greatest if loading is separated into short bouts. J Bone Miner
Res 2002;17:1545–54.
[9] Aguirre JI, Plotkin LI, Stewart SA, Weinstein RS, Parfitt AM,
Manolagas SC, et al. Osteocyte apoptosis is induced by weight-
less in mice and precedes osteoclast recruitment and bone loss.
J Bone Miner Res 2006;21:605–15.
[10] Lin C, Jiang X, Dai Z, Guo X, Weng T, Wang J, et al. Scleros-
tin mediates bone response to mechanical unloading through
antagonizing Wnt/beta-catenin signaling. J Bone Miner Res
2009;24:1651–61.
[11] Robling AG, Niziolek PJ, Balbridge LA. Mechanical stimulation
of bone in vivo reduces osteocyte expression of Sost/sclerostin.
J Biol Chem 2008;283:5866–75.
[12] Taylor D, Kuiper JH. The prediction of stress fractures using a
“stressed volume” concept. J Orthop Res 2001;19:919–26.
[13] Verborgt O, Gibson GJ, Schaffler MB. Loss of osteocyte inte-
grity in association with microdamage and bone remodeling after
fatigue in vivo. J Bone Miner Res 2000;15:60–7.
[14] Cardoso L, Herman BC, Verborgt O, Laudier D, Majeska RJ,
Schaffler MB. Osteocyte apoptosis controls activation of intra-
cortical resorption in response to bone fatigue. J Bone Miner Res
2009;24:597–605.
[15] Luu YK, Capilla E, Rosen CJ. Mechanical stimulation of mesen-
chymal stem cell proliferation and differentiation promotes
osteogenesis while preventing dietary-induced obesity. J Bone
Miner Res 2009;24:50–61.
[16] Forwood MR. Physical activity and bone development during
childhood: insights from animal models. J Appl Physiol
2008;105:334–41.
[17] Kuruvilla SJ, Fox SD, Cullen DM, Akhter MP. Site specific adap-
tation response to mechanical loading. J Musculoskelet Neuronal
Interact 2008;8:71–8.
[18] Maïmoun L, Coste O, Mariano-Goulart D, Galtier F, Mura
T, Philibert P, et al. In peripubertal girls, artistic gymnastics
improve areal bone mineral density and femoral bone geome-
try without affecting serum OPG/RANKL levels. Osteoporosis
Int 2011;22:3055–66.
[19] Nikander R, Sievänen H, Heinonen A, Kannus P. Femoral neck
structure in adult female athletes subjected to different loading
modalities. J Bone Miner Res 2005;20:520–8.
[20] Nikander R, Sievänen H, Uusu-Rasi K, Heinonen A, Kannus
P. Loading modalities and bone structures at nonweight-
bearing upper extremity and weight-bearing lower extremity:
a pQCT study in adult female athletes. Bone 2006;39:
886–94.
[21] Wilks DC, Winwood K, Gilliver SF, Kwiet A, Chatfield M,
Michaelis I, et al. Bone mass and geometry of the tibia and
the radius of master sprinters, middle and long distance runners,
race-walkers and sedentary control participants: a pQCT study.
Bone 2009;45:91–7.
[22] Ward KA, Roberts SA, Adams JE, Mughal MZ. Bone geometry
and density in the skeleton of pre-pubertal gymnasts and school
children. Bone 2005;36:1012–8.
[23] Erlandson MC, Kontulainen SA, Baxter-Jones AD. Precompeti-
tive and recreational gymnasts have greater bone density, mass,
and estimated strength at the distal radius in young childhood.
Osteoporosis Int 2011;22:75–84.
[24] Nagle KB, Brooks A. A systematic review of bone health in
cyclists. Sports Health 2011;3:235–43.
[25] Fredericson M, Chew K, Ngo J, Cleek T, Kiratli J, Cobb K.
Regional bone mineral density in male athletes: a compari-
son of soccer players, runners and controls. Br J Sports Med
2007;41:664–8.
[26] Daly RM, Kukuljan S. Independent and combined effects of
exercise and calcium on bone structural and material proper-
ties in older adults. En: Nutritional influences on bone health.
London: Springer-Verlag; 2010.
[27] Bailey CA, Kukuljan S, Daly RM. Effects of lifetime loading
history on cortical bone density and its distribution in middle-
aged and older men. Bone 2010;47:673–80.
EMC - Aparato locomotor
Adaptación del hueso al esfuerzo  E – 14-615
[28] Farr JN, Blew RM, Lee VR, Lohman TG, Going SB. Asso-
ciations of physical activity duration, frequency, and load with
volumetric BMD, geometry, and bone strength in youg girls.
Osteoporosis Int 2011;22:1419–30.
[29] Tamaki J, Ikeda Y, Morita A, Sato Y, Naka H, Iki M. Which
element of physical activity is more important for determining
bone growth in Japanese children and adolescents: the degree
of impact, the period, the frequency, or the daily duration of
physical activity? J Bone Miner Metab 2008;26:366–72.
[30] Nilsson M, Ohlsson C, Sundh D, Mellström D, Lorentzon M.
Association of physical activity with trabecular microstructure
and cortical bone at distal tibia and radius in young adult men.
J Clin Endocrinol Metab 2010;95:2917–26.
[31] Wang QJ, Suominen H, Nicholson PH, Zou LC, Alen M, Koisti-
nen A, et al. Influence of physical activity and maturation status
on bone mass and geometry in early pubertal girls. Scand J Med
Sci Sports 2005;15:100–6.
[32] MacKelvie KJ, Khan KM, McKay HA. Is there a critical period
for bone response to weight-bearing exercise in children and
adolescents? A systematic review. Br J Sports Med 2002;36:
250–7.
[33] Bailey DA, McKay HA, Mirwald RL, Crocker PR, Faulkner RA.
A six-year longitudinal study of the relationship of physical acti-
vity to bone mineral accrual in growing children: the University
of Saskatchewan Bone Mineral Accrual Study. J Bone Miner
Res 1999;14:1672–9.
[34] Kriemler S, Zahner L, Puder JJ, Braun-Fahrländer C, Schind-
ler C, Farpour-Lambert NJ, et al. Weight-bearing bones are
more sensitive to physical exercise in boys than girls during
pre- and early puberty: a cross-sectional study. Osteoporosis Int
2008;19:1749–58.
[35] Bakker I, Twisk JW, Van Mechelen W, Roos JC, Kemper HC.
Ten-year longitudinal relationship between physical activity
and lumbar bone mass in (young) adults. J Bone Miner Res
2003;18:325–32.
[36] Courteix D, Lespessailles E, Obert P, Benhamou CL. Skull bone
mass deficit in prepubertal highly-trained gymnast girls. Int J
Sports Med 1999;20:328–33.
[37] Ma H, Leskinen T, Alen M, Cheng S, Sipilä S, Heinonen A, et al.
Long-term leisure time physical activity and properties of bone:
a twin study. J Bone Miner Res 2009;24:1427–33.
[38] Janz KF, Gilmore JM, Levy SM, Letuchy EM, Burns TL,
Beck TJ. Physical activity and femoral neck bone strength
during childhood: the Iowa Bone Development Study. Bone
2007;41:216–22.
[39] SardinhaLB, Baptista F, Ekelund U. Objectively measured phy-
sical activity and bone strength in 9-year-old boys and girls.
Pediatrics 2008;122:e728–36.
[40] Hind K, Burrows M. Weight-bearing exercise and bone mineral
accrual in children and adolescents: a review of controlled trials.
Bone 2007;40:14–27.
[41] Fuchs RK, Bauer JJ, Snow CM. Jumping improves hip and lum-
bar spine bone mass in prepubescent children: a randomized
controlled trial. J Bone Miner Res 2001;16:148–56.
[42] Macdonald HM, Kontulainen SA, Khan KM, McKay HA. Is a
school-based physical activity intervention effective for increa-
sing tibial bone strength in boys and girls? J Bone Miner Res
2007;22:434–46.
[43] Wiebe PN, Blimkie CJ, Farpour-Lambert N, Briody J, Marsh
D, Kemp A, et al. Effects of a single-leg drop-landing exer-
cise from different heights on skeletal adaptations in prepubertal
girls: a randomized controlled study. Pediatr Exerc Sci 2008;20:
211–28.
[44] Hasselstrøm HA, Karlsson MK, Hansen SE, Grønfeldt V, Fro-
berg K, Andersen LB. A 3-year physical activity intervention
program increases the gain in bone mineral and bone width
in prepubertal girls but not boys: the prospective Copenhagen
School Child Interventions Study (CoSCIS). Calcif Tissue Int
2008;83:243–50.
[45] Löfgren B, Detter F, Dencker M, Stenevi-Lungdre S, Nilsson
JA, Karlsson MK. Influence of a 3-year intervention program on
fracture risk, bone mass, and bone size in prepubertal children.
J Bone Miner Res 2011;26:1740–7.
[46] Alwis G, Linden C, Stenevi-Lundgren S, Ahlborg HG, Denc-
ker M, Besjakov J, et al. A school-curriculum-based exercise
intervention program for two years in pre-pubertal girls does not
influence hip structure. Dyn Med 2008;7:8.
[47] Vainionpää A, Korpelainen R, Vihriälä E, Rinta-Paavola A,
Leppäluoto J, Jämsä T. Intensity of exercise is associated with
bone density change in premenopausal women. Osteoporosis Int
2006;17:455–63.
7
E – 14-615  Adaptación del hueso al esfuerzo
[48] Heinonen A, Sievänen H, Kannus P, Oja P, Vuori I. Effects of
unilateral strength training and detraining on bone mineral mass
and estimated mechanical characteristics of the upper limb bones
in young women. J Bone Miner Res 1996;44:490–501.
[49] Martyn-St James M, Caroll S. A meta-analysis of impact exer-
cise on postmenopausal bone loss: the case for mixed loading
exercise programmes. Br J Sports Med 2009;43:898–908.
[50] De Kam D, Smulders E, Weedersteyn V, Smits-Engelsman BC.
Exercise interventions to reduce fall-related fractures and their
risk factors in individuals with low bone density: a systema-
tic review of randomized controlled trials. Osteoporosis Int
2009;20:2111–25.
[51] Howe TE, Shea B, Dawson LJ, Downie F, Murray A, Ross
C, et al. Exercise for preventing and treating osteoporo-
sis in postmenopausal women. Cochrane Database Syst Rev
2011;(7):CD000333.
[52] Martyn-St James M, Caroll S. Meta-analysis of walking for pre-
servation of bone mineral density in postmenopausal women.
Bone 2008;43:521–31.
[53] Hamilton CJ, Swan VJ, Jamal SA. The effects of exercise and
physical activity participation on bone mass and geometry in
postmenopausal women: a systematic review of pQCT studies.
Osteoporosis Int 2010;21:11–23.
[54] Nelson DA, Bouxsein ML. Exercise maintains bone mass, but
do people maintain exercise? J Bone Miner Res 2001;16:202–4.
[55] Moayyeri A. The association between physical activity and
osteoporotic fractures: a review of the evidence and implications
for future research. Ann Epidemiol 2008;18:827–35.
[56] Moayyeri A, Besson H, Luben RN, Wareham NJ, Khaw K. The
association between physical activity in different domains of life
and risk of osteoporotic fractures. Bone 2010;47:693–700.
[57] Slatkovska L, Alibhai SM, Beyene J, Cheung AM. Effect of
whole-body vibration on BMD: a systematic review and meta-
analysis. Osteoporos Int 2010;21:1969–80.
[58] Bemben DA, Palmer IJ, Bemben MG, Knehans AW. Effects
of whole-body vibration and resistance training on muscular
strength and bone metabolism in postmenopausal women. Bone
2010;47:650–6.
[59] Beck BR, Norling TL. The effect of 8 mos of twice-weekly
low- or higher intensity whole body vibration on risk fac-
tors for postmenopausal hip fracture. Am J Phys Med Rehabil
2010;89:997–1009.
[60] Verschueren SM, Bogaerts A, Delecluse C, Clasessens AL,
Haentjens P, Vanderschueren D, et al. The effetcs of whole-body
vibration training and vitamin D supplementation on muscle
strength, muscle mass, and bone density in institutionalized
elderly women: a 6-month randomized, controlled trial. J Bone
Miner Res 2011;26:42–9.
[61] Von Stengel S, Kemmeler W, Engelke K, Kalender WA. Effects
of whole body vibration on bone mineral density and falls: results
of the randomized controlled ELVIS study with postmenopausal
women. Osteoporosis Int 2011;22:317–25.
[62] Honda A, Sogo N, Nagasawa S, Kato T, Umemura Y. Bone
benefits gains by jump training are preserved after detraining in
young and adults rats. J Appl Physiol 2008;105:849–53.
[63] Kontulainen SA, Kannus PA, Pasanen ME, Sievänen HT, Heino-
nen AO, Oja P, et al. Does previous participation in high-impact
training result in residual bone gain in growing girls. One year
follow-up of a 9-month jumping intervention. Int J Sports Med
2002;23:575–81.
[64] Gunter K, Baxter-Jones AD, Mirwal LR, Amsteldt H, Fuchs RK,
Durski S, et al. Impact exercise increases BMC during growth:
an 8-year longitudinal study. J Bone Miner Res 2008;23:986–93.
[65] Kontulainen S, Kannus A, Haapasalo H, Sievänen H, Pasanen
M, Heinonen A, et al. Good maintenance of exercice-induced
bone gain with decreased training of female tennis and squash
players: a prospective 5-year follow-up study of young and old
starters and controls. J Bone Miner Res 2001;16:195–201.
P. Lafforgue, Professeur (Pierre.lafforgue@ap-hm.fr).
Service de rhumatologie, Hôpital Sainte-Marguerite, 270, boulevard Sainte-Marguerite, 13009 Marseille, France.
Cualquier referencia a este artículo debe incluir la mención del artículo: Lafforgue P. Adaptación del hueso al esfuerzo. EMC - Aparato
locomotor 2013;46(3):1-8 [Artículo E – 14-615].
Disponibles en www.em-consulte.com/es
Algoritmos Ilustraciones Videos/ Aspectos
complementarias Animaciones legales
8 EMC - Aparato locomotor
[66] Erlandson MC, Kontulainen SA, Chilibeck PD, Arnold CM,
Faulkner RA, Baxter-Jones AD. Higher premenarcheal bone
mass in elite gymnasts is maintained into young adulthood after
retirement of sport: a 14-year follow-up. J Bone Miner Res
2012;27:104–10.
[67] Nordström A, Karlsson C, Nyquist F, Olsson T, Nordström P,
Karlsson M. Bone loss and fracture risk after reduced physical
activity. J Bone Miner Res 2005;20:202–7.
[68] Gustavsson A, Olsson T, Nordström P. Rapid loss of bone
mineral density of the femoral neck of ice hockey trai-
ning: a 6-year longitudinal study. J Bone Miner Res 2003;28:
1964–9.
[69] Valdimarsson O, Alborg HG, Düppe H, Nyquist F, Karlsson M.
Reduced training is associated with increased loss of BMD. J
Bone Miner Res 2005;20:906–12.
[70] Dalsky GP, Stocke KS, Ehsanhi AA, Slatopolsky E, Lee WC,
Birge Jr SJ. Weight-bearing exercise training and lumbar bone
mineral content in postmenopausal women. Ann Intern Med
1988;108:824–8.
[71] Iwamoto J, Takeda T, Ichimura S. Effect of exercise training and
detraining on bone mineral density in postmenopausal women
with osteoporosis. J Orthop Sci 2001;6:128–32.
[72] Nichols JF, Rauh MJ, Barrack MT, Barkai HS. Bone mineral
density in female high school athletes: interactions of mens-
trual function and type of mechanical loading. Bone 2007;41:
371–7.
[73] Specker B, Binkley T. Randomized trial of physical acti-
vity and calcium supplementation on bone mineral content
in 3- to 5-year-old children. J Bone Miner Res 2003;18:
885–92.
[74] Iuliano-Burns S, Saxon L, Naughton G, Gibbons K, Bass SL.
Regional specificity of exercise and calcium during skeletal
growth in girls: a randomized controlled trial. J Bone Miner
Res 2003;18:156–62.
[75] Bass SL, Naughton G, Saxon L, Iuliano-Burns S, Daly R, Bri-
ganti EM, et al. Exercise and calcium combined results in a
greater osteogenic effect than either factor alone: a blinded ran-
domized placebo-controlled trial in boys. J Bone Miner Res
2007;22:458–64.
[76] Ianc D, Serbescu C, Bembea M, Benhamou L, Lespessailles E,
Courteix D. Effects of an exercise program and calcium supple-
mentation on bone in children: a randomized control trial. Int J
Sport Nutr Exerc Metab 2006;16:580–96.
[77] Lau EM, Woo J, Leung PC, Swaminathan R, Leung D.
The effects of calcium supplementation and exercise on bone
density in elderly Chinese women. Osteoporosis Int 1992;2:
168–73.
[78] Kukuljan S, Nowson CA, Sansers KM, Nicholson GC, Sei-
bel MJ, Salmon J, et al. Independent and combined effects
of calcium-vitamin D3 and exercise on bone structure and
strength in older men: an 18-month factorial design rando-
mized controlled trial. J Clin Endocrinol Metab 2011;96:
955–63.
[79] Courteix D, Jaffré C, Lespessailles E, Benhamou L. Cumulative
effects of calcium supplementation in premenarchal children: a
double-Blind randomized placebo-controlled trial. Int J Sports
Med 2005;26:332–8.
[80] Stear SJ, Prentice A, Jones SC, Cole TJ. Effect of a calcium and
exercise intervention on the bone mineral status of 16-18-y-old
adolescent girls. Am J Clin Nutr 2003;77:985–92.
[81] Ward KA, Roberts SA, Adams JE, Lanham-New S, Mughal
MZ. Calcium supplementation and weight bearing physical acti-
vity – Do they have a combined effect on the bone density of
pre-pubertal children? Bone 2007;41:496–504.
[82] Klesges R, Ward K, Shelton M, Applegate W, Cantler E,
Palmieri G, et al. Changes in bone mineral content in male
athletes: mechanisms of action and intervention effects. JAMA
1996;276:226–30.
Información Informaciones Auto- Caso
al paciente complementarias evaluación clinico