INTERACCIONES SUELO-PLANTA-MICROBIO EN LA GESTIÓN DE LA AGRICULTURA

BAJO ESTRES

INTERACCIONES PLANTA-MICROBIO EN LA GESTIÓN DE LA AGRICULTURA DEL

ESTRÉS

Las tensiones ambientales y su variabilidad son los principales factores que influyen en los
productos agrícolas por funcionamiento de la rizosfera perturbadora (Singh, 2015a). Una rizosfera
saludable para las plantas no solo es útil en la facilitación de nutrientes y agua para las plantas,
sino que también proporciona beneficios para la diversidad microbiana, que facilita
colectivamente la sanidad vegetal. Los genotipos de plantas son los principales responsables de la
composición de los exudados radiculares que explican el reclutamiento microbiano en la región de
la rizosfera. (Patel et al., 2015). La composición de la diversidad microbiana beneficiosa alrededor
de la raíz las zonas que imparten atributos mejorados que promueven el crecimiento de las
plantas incluyen rizo bacterias, hongos micorrízicos y otros microbios (Nadeem et al., 2014;
Hamilton et al., 2016). Estos microorganismos benéficos interactúan con las raíces de las plantas
de forma simbiótica y apoyan la salud de las plantas a través de innumerables mecanismos, como
el control de patógenos, la producción de metabolitos secundarios y el aumento de la resistencia
contra el estrés. (Glick, 2014; Rashid et al., 2016). Las redes de hongos beneficiosas alrededor de
las zonas de las raíces protegen a las plantas contra varios patógenos y, por lo tanto, actúan como
posibles agentes de biocontrol. (Fabbro and Prati, 2014). Las redes de hongos mejoran la
adquisición de P y la disponibilidad de agua en condiciones de severa escasez de agua. (Barnawal
et al., 2014). Por lo tanto, la simbiosis planta-microbio podría ser la asociación viable que sin duda
podría mejorar la adquisición de nutrientes y humedad esenciales por parte de las plantas, elevar
las formas de N utilizables, liberar hormonas promotoras de crecimiento, enzimas, metabolitos y
sustancias volátiles orgánicas, y nutrir la salud de la planta.

Simbiosis xer planta-N2 en acondicionamiento de suelos.

El nitrógeno es uno de los nutrientes claves necesarios para la mejora del crecimiento y el
contenido nutricional de las plantas (Krapp, 2015). El papel del N en la biosíntesis de la clorofila y
la fotosíntesis en las plantas es bien conocido. (Zimmer et al., 2016). Participando activamente en
muchos procesos fisiológicos y bioquímicos en plantas. (Krapp, 2015), Se informa que el N es el
principal nutriente requerido en cantidades suficientes para mantener el rendimiento y la calidad
de los cultivos. (Sainju, 2013). Sin embargo, el uso excesivo de agroquímicos en las prácticas
agrícolas modernas aumenta drásticamente la carga antropogénica de N ya que la mayor cantidad
de N aplicado a las plantas de cultivo no se consume (Yang et al., 2014). Por lo tanto, el uso
excesivo de fertilizantes nitrogenados no solo es económicamente costoso, sino que también
conduce a una cascada de impactos ambientales a gran escala, incluida la amenaza de la
sostenibilidad del ecosistema en todo el mundo a través de la eutrofización y la acidificación
terrestres y acuáticas y la creación de grandes zonas hipóxicas. (Galloway et al., 2008; Yang et al.,
2014). También se informa que los microbios juegan un papel importante en el manejo del estrés
del suelo. La fijación biológica de N2 (BNF) mediada por microbios contribuye con 180 x 106 t de N
fija por año en todo el mundo, de las cuales el 80% proviene de asociaciones simbióticas y el resto
proviene de sistemas de vida libre o asociativa. (Graham, 1988). La fijación de N2 es un proceso
altamente extenso de energía, que requiere al menos 16 moles de trifosfato de adenosina (ATP)
por cada mol de N2 elemental reducido, y sería ventajoso que los recursos de carbono (C)
bacterianos se dirijan hacia la fosforilación oxidativa que favorece el ATP. Síntesis, en lugar de
síntesis de glucógeno, ya que la última resulta en el almacenamiento de energía como glucógeno
(Glick, 2012).

Bell et al. (2015) se determinó que las entradas de constituyentes orgánicos en la rizosfera a través
de las secreciones de la raíz alteran la diversidad microbiana que determina la absorción de N de la
planta. En entornos agrícolas, tal vez el 80% del N biológicamente fijado proviene de Rhizobium,
Bradyrhi-zobium, Sinorhizobium, Azorhizobium, Mesorhizobium y Allorhizobium de la familia
Rhizobiaceae en asociación con las plantas leguminosas. Rhizobium y Bradyrhizobium establecen
asociaciones simbióticas con raíces en plantas leguminosas como la soja, el guisante, el maní y la
alfalfa, convierten N2 en amoníaco y lo ponen a disposición de las plantas como fuente de N
(Badawi et al., 2011). Las PGPR que residen en la parte interna de la planta se denominan como
PGPR intracelular (i-PGPR). Estos PGPR forman una estructura nodular especial para mejorar la
tasa de fijación de N2 (Gray and Smith, 2005). Los endófitos, que incluyen una amplia gama de
géneros bacterianos del suelo como Allorhizobium, Azorhizobium, Bradyrhi-zobium,
Mesorhizobium y Rhizobium de la familia Rhizobiaceae, generalmente invaden los sistemas de
raíces de las plantas de cultivo para formar nódulos. (Zimmer et al., 2016) y estimular el
crecimiento de la planta ya sea directa o indirectamente. El PGPR encontrado en el rizoplano o
dentro del apoplasto de la corteza de la raíz se denomina PGPR extracelular (e-PGPR). El e-PGPR
incluye Agrobacteri-um, Arthrobacter, Azotobacter, Azospirillum, Bacillus, Burkholderia,
Caulobacter, Chromobacterium, Erwiniaia, Flavobacterium, Micrococcous, Pseudomonas y Serratia
(Gray and Smith, 2005). El i-PGPR incluye las especies endófitas y Frankia, las cuales pueden fijar
simbióticamente N2 en asociación con las plantas superiores (Badawi et al., 2011).

Se ha reportado que la mayoría de las plantas forman simbiosis micorrízica, principalmente dicots
y monocots. (Smith and Read, 2008). Los principales grupos de micorrizas explorados para formar
asociaciones simbióticas con las plantas son las siguientes: micorrizas arbusculares, ectomicorrizas,
ectendomicorrizas, micorrizas arbutoides, micorrizas ericoides, micorrizas monotropoides y
orquídeas miidícitas. (Smith and Read, 2008). La fijación de N2, la entrada clave de N para la
productividad de la planta, es el primer paso en el ciclo de N a la biosfera desde la atmósfera
(Nadeem et al., 2014). Los hongos muestran un estado mejorado de N cuando se inoculan con
rizobios (Barrett et al., 2015), PGPR (Armada et al., 2015) o ambos (Barnawal et al., 2014). La
fijación simbiótica de N2 es el proceso bien conocido exclusivamente impulsado por bacterias, los
únicos organismos que poseen la enzima nitrogenasa, que reduce específicamente el N2 al
amoníaco en los nódulos de la raíz simbiótica (Zimmer et al., 2016). Los genes nif (genes de la
nitrogenasa) son genes de fijación de N2 y están presentes tanto en los sistemas simbióticos como
en los de vida libre (Kim y Rees, 1994). Estos genes incluyen genes estructurales, genes
involucrados en la activación de proteínas de hierro, biosíntesis de cofactor de molibdeno de
hierro y donación de electrones, y genes reguladores requeridos para la síntesis y función de las
enzimas. En los diazotrofos, los genes nif se encuentran típicamente en un grupo de alrededor de
20 a 24 kb con siete operones que codifican 20 proteínas diferentes (Glick, 2012). La activación de
los genes nif en el Rhibobium simbiótico depende de bajas concentraciones de oxígeno, que a su
vez está regulada por otro conjunto de genes de fijación de N2, los genes x, que son comunes a los
sistemas de fijación de N2 tanto simbióticos como de vida libre (Kim y Rees, 1994). Las enmiendas
orgánicas tradicionalmente utilizadas por los agricultores para mejorar la productividad de los
cultivos son más baratas y fáciles de obtener, pero no tan efectivas como las de los agroquímicos
en la promoción de cultivos. La agricultura orgánica es la esperanza para la protección del medio
ambiente y la restauración del ecosistema; sin embargo, se ha argumentado que los sistemas
agrícolas orgánicos o agroecológicos son buenos para el medio ambiente, pero a menudo se
asocian con rendimientos más bajos en comparación con los sistemas agrícolas convencionales
(Seufert et al., 2012). Por lo tanto, se espera que el enriquecimiento de las enmiendas orgánicas
con varias cepas microbianas efectivas y naturales sea una tecnología efectiva, segura, viable,
limpia y verde para mejorar la salud y la sostenibilidad del suelo.

Asociaciones planta-microbios en la captación de nutrientes.

Los hongos micorrícicos representan una parte significativa de la flora del suelo e influyen de
manera apreciable en el crecimiento y desarrollo de las plantas en suelos estresados por
nutrientes. Las asociaciones simbióticas de hongos con las raíces de las plantas aumentan el área
de la superficie de la raíz y, por lo tanto, permiten que las plantas absorban el agua y los nutrientes
de manera más eficiente del gran volumen del suelo (Barzana et al., 2012; Kaiser et al., 2015). Los
hongos micorrízicos arbusculares (AM) y los hongos ectomicorrícicos (EcM) (EcMF) forman
asociaciones simbióticas con la mayoría de las plantas terrestres (Porcel et al., 2012). Tanto AMF
como EcMF son compatibles con amplias redes hifales extrarádicas que actúan como conducto
para el intercambio de nutrientes entre las raíces de las plantas y el entorno del suelo (Buscot,
2013). Alrededor del 80% de las especies de plantas forman asociaciones con hongos
glomeromycotan, que penetran en la corteza de la raíz y crecen intercelularmente antes de formar
las estructuras similares a haustorios (arbuscules) (Buscot, 2015). Este rasgo hace que se llame a
tales asociaciones como AMF (Nadeem et al., 2014). Los AMF son probablemente los hongos más
abundantes que se encuentran comúnmente en los suelos agrícolas, y los arbúsculos son los sitios
principales para el intercambio de P, N y otros minerales movilizados por las hifas fúngicas
delgadas en los suelos (Rashid et al., 2016). El intercambio eficiente de nutrientes (por ejemplo,
sacarosa al hongo y N / P a la planta) está mediado a través de arbuscules intracelulares en AMF
(Rashid et al., 2016). La capacidad de los hongos para producir hifas finas (con una relación de área
de superficie a volumen más favorable para la absorción de nutrientes) y para segregar enzimas /
ácidos orgánicos para movilizar los nutrientes es la base del mutualismo (Owen et al., 2015). Su
gran área de superficie hace que las hifas finas sean más efectivas que los pelos de las raíces de las
plantas en la captación de minerales de los suelos (Cavagnaro et al., 2015). Los AMF son microbios
del suelo de importancia ecológica; forman simbiosis obligatoria con las raíces de la mayoría de las
plantas terrestres (Smith y Read, 2008). En la simbiosis, las plantas hospedadoras proporcionan
una C fija a la HMA y, a cambio, obtienen varios beneficios, como una mayor absorción de
nutrientes, tolerancia a la sequía y la sal, alivio del estrés metálico y resistencia a patógenos y
estrés bióticos (Smith y Read, 2008). Por lo tanto, las raíces de las micorrizas pueden explorar más
volumen del suelo porque sus hifas extramatricas facilitan la absorción y la translocación de más
nutrientes que las plantas no micorrizas (Ortiz et al., 2015). La AMF también puede redistribuir los
recursos (C, N y P) entre plantas, alterar sus interacciones competitivas (Rashid et al., 2016) y, por
lo tanto, impulsar la dinámica de la población de plantas y los procesos comunitarios (Smith et al.,
2011). AMF (Marschner y Dell, 1994; Cavagnaro et al., 2015) suministra una enorme cantidad de P
absorbida por las plantas en suelos pobres en P. Además de su importante papel en la adquisición
de P, el AMF también proporciona otros macro y micronutrientes como N, potasio (K), magnesio
(Mg), cobre (Cu) y zinc (Zn), en particular a los suelos donde se encuentran Presente en las formas
menos solubles (Smith y Read, 2008). Se ha informado que hasta el 60% de Cu, el 25% de N, el 25%
de Zn y el 10% de K en una planta pueden ser suministrados por las hifas externas de AMF
(Marschner y Dell, 1994; Hodge y Storer, 2015 ). Las micorrizas también aumentan los azúcares
solubles y las concentraciones de electrolitos en las plantas hospedadoras. Por ejemplo, la
capacidad mejorada de osmorregulación en maíz inoculado con AMF se relacionó con mayores
concentraciones de azúcar y electrolitos solubles (Feng et al., 2002; Gosling, 2006). Los AMF, como
los intrarrumentos de Gloum, Glomus mosseae y Glomus caledonium, mejoran el rendimiento del
cultivo en condiciones de sequía (Ortiz et al., 2015), y ayudan a aliviar la sal (Hashem et al., 2015) y
metales pesados. estrés oxidativo inducido (Zong et al., 2015; Wu et al., 2016). Las posibles
interacciones beneficiosas entre microbios microbianos y microbios en la agricultura con estrés
sostenible y la gestión del suelo se han propuesto como se muestra en la Fig. 2.

El EcMF consta de raíces finas y tejidos de hongos y crea un hábitat único y metabólicamente
activo dentro de los ecosistemas del suelo (Kernaghan y Patriquin, 2015). También se sabe que los
sistemas miceliales EcM son el componente esencial involucrado en la captura de nutrientes y el
recambio de C (Smith y Read, 2008). El EcMF desarrolla vainas hifales (manto) de estructura
diversa alrededor de las raíces y micelios organizados de manera diferente que emanan del manto
(micelio extramatrical). Los micelios extramatricos crecen a medida que las hifas simples del
manto se dispersan en el suelo o se pueden unir para formar rizomorfos indiferenciados con los
más pequeños que llegan a órganos radiculares altamente organizados (hifas similares a vasos)
para un transporte eficiente de agua y nutrientes desde el suelo. Distancia de decimetres
(Kernaghan y Patriquin, 2015).
INTERACCIONES SUELO-PLANTA-MICROORGANISMOS

La planta huésped tiene el privilegio de obtener más nutrientes y protección sin el gasto de
energía extra debido a las hifas de AMF que tienen acceso a zonas ricas en nutrientes. Por lo tanto,
el uso de micorrizas en suelos pobres y estresados, es decir, condiciones áridas y semiáridas,
suelos degradados deteriorados por la mina y vertederos de cenizas volantes, se ha convertido en
una opción atractiva ya que las asociaciones simbióticas con estos hongos permiten que las
plantas aumenten su la absorción de nutrientes y el estado hídrico y reducen la necesidad de
insumos externos de agroquímicos para mejorar la salud de la planta en ambientes estresados.

Asociaciones planta-microbios en la fitorremediación.

En las últimas décadas, el aumento de la industrialización y la urbanización y la eliminación

inadecuada de desechos han dado como resultado un aumento en las concentraciones de metales
pesados en los suelos agrícolas (Singh y Singh, 2012; Wu et al., 2016). La contaminación por
metales pesados de los suelos y otros ecosistemas se amplifica gradualmente debido a las intensas
actividades antropogénicas y plantea serios problemas de salud y alteraciones en el
funcionamiento de los ecosistemas y la cadena alimentaria debido a las biomagnificaciones
(McMichael et al., 2015). Los hongos micorrícicos son los componentes importantes del
ecosistema porque aumentan significativamente la eficiencia de la planta para acumular
nutrientes, incluidos los metales pesados del suelo (Liu et al., 2015). La biorremediación
(fitorremediación) en asociación con hongos micorrízicos es una herramienta emergente para la
eliminación de dichos contaminantes del suelo y para garantizar una agricultura sostenible. La
captación mediada por micorrizas de contaminantes metálicos (fitoextracción, fitodegradación,
rizofiltración, fitoestabilización y fitovolatilización) se ha utilizado de manera eficiente para la
descontaminación de suelos (Miransari, 2011). Los hongos micorrícicos interactúan con las plantas
en suelos contaminados con metales y les permiten sobrevivir en dichos suelos (Wu et al., 2016).
Las paredes celulares de los hongos contienen aminoácidos libres, hidroxilos, carboxilos y otros
grupos funcionales que actúan como sitios de unión para la adsorción de ciertos elementos traza.
Los HMA se consideran los hongos endomicorrízicos más importantes para la fitorremediación
(Wu et al., 2016). Las plantas que acumulan metal en asociación con AMF mostraron una mayor
capacidad de absorción y translocación de metales (Meier et al., 2012). El AMF mejora la
disponibilidad de P y otros nutrientes para las plantas en ambientes contaminados (Rashid et al.,
2016). La planta huésped Solanum nigrum en suelos contaminados con Cd puede acumular niveles
significativamente más altos de cadmio (Cd) cuando se inocula con una versión de AMF Glomus
(Liu et al., 2015). Meier et al. (2011) también han sugerido el papel relevante de un hongo
glomeromycotan, Glomus claroideum, aislado de ambientes contaminados con Cu en el alivio de la
toxicidad del Cu, e indicó su uso en programas de remediación de suelos de Cupolluted.
Ectomycorrhizae predominantemente dicotiledóneas, principalmente los árboles de las familias
Pinaceae, Fagaceae, Dipterocarpaceae y Caesalpinoidaceae, distribuidas en bosques tropicales,
subtropicales, templados y boreales (Smith y Read, 2008). Las redes hifales ectomicorrícicas
forman Hartig net, la interfaz para el intercambio de agua, nutrientes y otros compuestos entre los
hongos y las plantas (Henke et al., 2015). Tras la captación de células fúngicas ectomicorrícicas, los
iones de metales pesados nutricionales se transportan a la red Hartig, se desplazan de las células
fúngicas a las células de la raíz y se transportan a otras partes de la planta huésped con la ayuda de
transportadores de metales de la planta (Luo et al. al., 2014). Los mecanismos ectomicorrícicos
para la desintoxicación y el secuestro de metales pesados se han informado en las plantas
asociadas (Henke et al., 2015). Los exudados de raíces de plantas desempeñan un papel
importante en el secuestro de metales (Meier et al., 2012). La mayor tolerancia de las plántulas de
Pinus densi ora a los suelos de minas sometidos a estrés por estrés se debió principalmente a la
mayor absorción de nutrientes y la inhibición de la translocación de metales pesados por parte del
EcMF Pisolithus sp. (Zong et al., 2015). Dado que la aplicación de estiércol orgánico en los suelos
contaminados ayuda a solubilizar metales pesados, el enriquecimiento del suelo con estiércol y
microbios eficientes puede ofrecer una herramienta viable para la eliminación de metales pesados
de los suelos agrícolas estresados (Rashid et al., 2016). Por lo tanto, la biorremediación de metales
pesados utilizando asociaciones de microbios y plantas junto con el estiércol orgánico puede ser
una herramienta segura y efectiva en el manejo de la agricultura estresada. Algunos ejemplos de
asociaciones planta-microbios en estudios de fitorremediación se ilustran en la Tabla I.

Interacciones planta-microbio en el manejo de patógenos de plantas.

El control mediado por microbios de patógenos de plantas actualmente se acepta como una
práctica clave para el manejo de enfermedades destructivas de cultivos (Romeralo et al., 2015).
Las asociaciones planta-AMF reducen el daño causado por los patógenos de las plantas
transmitidas por el suelo (Tabla II). La captación de nutrientes de las plantas a través de sus
simbiontes fúngicos de AM (por ejemplo, Glo- mus intraradices y Glomus mosseae) mejoraron su
tolerancia frente a las infecciones patógenas (Bach et al., 2016). La mayor biomasa de hongos
alrededor de las zonas de las raíces de las plantas también mejora las interacciones competitivas
con los hongos patógenos. Estas interacciones se han sugerido como los mecanismos a través de
los cuales la AMF reduce la abundancia de hongos patógenos en la rizosfera. Chagnon y Bradley
(2015) sugirieron que las interacciones hormonales de las plantas con los patógenos desempeñan
un papel importante en la fuerte asociación entre la HMA y las plantas. Las inoculaciones con una
AMF (Glomus Intraradices o Glomus mosseae) modifican la comunidad bacteriana de la rizosfera
de tomate contra el patógeno transmitido por el suelo Phytophthora nicotianae (Lioussanne et al.,
2009). Por lo tanto, parece que los efectos de apoyo de la AMF sobre las bacterias de la rizosfera
no están mediados por los compuestos en los exudados de la raíz de las plantas de micorriza, sino
por los factores físicos o químicos asociados con los micelios, los compuestos volátiles y / o los
sustratos de la superficie de la raíz.

Las AMF también han exhibido actividades potenciales de control biológico contra varios
nematodos (Vos et al., 2012). Las AMF Glomus mosseae exhibieron una potente resistencia
sistémica contra dos nematodos (Meloido-gyne incognita y Pratylenchus penetrans) en asociación
con Lycopersicum esculantum (Vos et al., 2012). La resistencia a la enfermedad inducida por la
micorriza contra ambas especies de nematodos se determinó, ya que la población de nematodos
se redujo significativamente en las raíces de las micorrizas, con una reducción general del 45% y el
87% en los casos de Meloidogyne incognita y Pratylenchus penetrans, respectivamente. Los
filtrados de hongos endofíticos son efectivos contra las infecciones por Gremmeniella abietina en
las plántulas de pino de Alepo (Romeralo et al., 2015). Rabiey et al. (2015) estudiaron la supresión
del patógeno fúngico Fusarium culmorum o Fusarium graminearum que causa la enfermedad de la
podredumbre de la corona en Triticum aestivum a través de la raíz del hongo endófito Pirifor-
mospora indica. El EcMF también suprime varios patógenos de plantas (Ismail et al., 2011). Los
pinos (Suillus lu-teus) en asociación con EcMF antagonizan el efecto de los patógenos fúngicos
(Heterobasidion irregularulare y Het-erobasidion annosum) (Sillo et al., 2015). La aplicación de
fertilizantes bioorgánicos modificados con Trichoderma harzianum o Glomus mosseae solo redujo
significativamente la abundancia de Ralstonia solanacearum en los suelos de la rizosfera; sin
embargo, el tratamiento integrado (Trichoderma harzianum con Glomus mosseae) tuvo el efecto
inhibidor más fuerte, lo que indica que una mayor colonización de micorrizas y una resistencia
sistémica contra patógenos pueden mejorar la biomasa de la planta (Yuan et al., 2016). En la Tabla
II se enumeran algunos informes importantes relacionados con las funciones de las interacciones
planta-hongos en el control de patógenos de plantas.