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Dipterofauna com ênfase em Muscidae associada às massas fecais de

bovinos em sistema orgânico de produção de leite, na região tropical, Brasil.


Aline Quintanilha de Freitas¹+, Mônica Mateus Florião², Elizabete Captivo Lourenço³,
Gonzalo Efraín Moya Borja4, Marcia Souto Couri5, Katia Maria Famadas6.

ABSTRACT. Freitas A.Q., Florião M.M., Lourenço E.C., Moya-Borja G.E., Couri M.S. &
Famadas K.M. [Dipterofauna with enphasis in Muscidae associated to cattle manure in a
tropical organic dairy system from Brazil.] Dipterofauna com ênfase em Muscidae
associada às massas fecais de bovinos em sistema orgânico de produção de leite, na região
tropical, Brasil. Revista Brasileira de Medicina Veterinária, 38(supl. 3):218 - 228, 2016..
Programa de Pós-Graduação em Ciências Veterinárias, Instituto de Veterinária, Universidade
Federal Rural do Rio de Janeiro. Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro. BR 465 km 7.
Campus Seropédica, Rio de Janeiro, RJ 23.897-970, Brasil. E-mail: alineqf@hotmail.com.

Dipterans are important members of the decomposition fauna of cattle dung and they
influence the incidence of parasitic diseases in the herd. Thus, the present study aimed to
make an inventory of the members of the dipterofauna associated with manure in an organic
system of dairy cattle in Seropédica, State of Rio de Janeiro. Four litres of manure were
collected dairy during one month in each season and immediately taken to the laboratory
where we extracted the pupas of the dipterans by flotation method, and then we individualized
each pupa in an Eppendorf for the emergence of the adults. After that, we identified the
dipterans and tabulated the results. The Diptera families reported belonged to the families
Muscidae, Sepsidae, Sarcophagidae, Stradiomyidae and Tachinidae. About the muscids, we
collected the following species: Gymnodia normata, Gymnodia quadristigma, Musca
domestica and Biopyrellia bipuncta.

KEYWORDS. Organic Milk production, biological control, horn fly, stable fly.
____________________________
*Recebido em 21 de Julho de 2016.
Aceito para publicação em 17 de Novembro de 2016.
1
Médica Veterinária. Doutoranda, Curso de Pós-Graduação em Ciências Veterinárias, Instituto de
Veterinária (IV), Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro. BR 465 km 7. Campus Seropédica, Rio de
Janeiro 23897-970.
+Autora para correspondência, E-mail: alineqf@hotmail.com – bolsista CAPES
2
Médica-veterinária. M.Cs.Vs. Programa de Pós-Graduação em Ciência, Tecnologia e Inovação em
Agropecuária (PPGCTIA), UFRRJ, BR 465, Km 7, Campus Seropédica, Rio de Janeiro 23897-970. E-mail:
monicafloriao@hotmail.com
3
Bióloga, Programa de Apoio ao Pós-Doutorado do Estado do Rio de Janeiro (FAPERJ/CAPES),
Departamento de Ecologia, Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Rua São
Francisco Xavier, 524, Pavilhão Haroldo Lisboa da Cunha 220, Maracanã, Rio de Janeiro, RJ 20550-900. E-
mail: beteclouren1205@yahoo.com.br.
4
Agrônomo, PhD, Professor Adjunto, Departamento de Parasitologia Animal, IV, UFRRJ, BR 465, Km
7, Campus Seropédica, RJ 23897-970. E-mail: gemoya@ufrrj.br
5
Bióloga, PhD, Professora Titular, Universidade Federal do Rio de Janeiro, UFRJ, Departamento de
Entomologia. Museu Nacional, Quinta da Boa Vista, São Cristóvão, Rio de Janeiro, 20940-040. E-mail:
courimarcia@gmail.com
6Zootecnista, PhD, Professora Titular, Departamento de Parasitologia Animal, IV, UFRRJ, BR 465,
Km 7, Campus Seropédica, RJ 23897-970. E-mail: famadas_km@hotmail.com

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RESUMO. Dípteros são importantes membros da coprofauna decompositora do esterco
bovino e influenciam na incidência de parasitoses nos rebanhos bovinos. Neste sentido, o
estudo teve como objetivo inventariar e quantificar os integrantes da dipterofauna associada a
massas fecais de bovinos leiteiros orgânicos em Seropédica, Estado do -Rio de Janeiro.
Massas fecais bovinas foram coletadas em um sistema de produção de leite orgânico, e as
pupas foram extraídas através do método de flotação. Após a emergência, os dípteros adultos
foram identificados e os resultados tabulados. As famílias de dípteros coletados foram
Muscidae, Sepsidae, Sarcophagidae, Stratiomyidae e Tachinidae. Quanto aos muscideos,
foram coletados Gymnodia normata, Gymnodia quadristigma, Musca domestica e Biopyrellia
bipuncta.

PALAVRAS-CHAVE. Bovinocultura leiteira orgânica, controle biológico, Mosca-dos-


chifres, Mosca-dos-estábulos.

INTRODUÇÃO
A degradação do esterco bovino é fundamental para produtividade da bovinocultura
leiteira à pasto, uma vez que os bovinos não pastejam sobre ou nas adjacências de seus
excrementos. Assim sendo, quanto mais rapidamente se dá a decomposição do esterco sobre
as gramíneas, mais velozmente esta área se tornará novamente útil para o pastoreio
(Flechtmann et al. 1995, Helden et al. 2010, Floate, 2011).
O tempo de decomposição do esterco varia de acordo com inúmeros fatores abióticos e
bióticos. Os bióticos são, em grande parte, desenvolvidos por uma diversa comunidade de
artrópodes que encontram no esterco bovino condições ideais para o seu desenvolvimento. Os
atrópodes que habitam esterco exercem entre si complexas inter-relações que resultam no
controle do número de indivíduos e na biociclagem de nutrientes (Mohr 1943, Barth et al.
1994, Flechtmann et al. 1995, Floate 2011).
Dentre os integrantes da coprofauna bovina estão os dípteros ditos pragas na agropecuária
como Haematobia irritans (Linneaus 1758) e Stomoxys calcitrans (Linneaus 1758)
(Muscomorpha: Muscidae) que se desenvolvem, enquanto imaturos, estrita ou
facultativamente, nesse meio. Estes dípteros são grandes causadores de perdas econômicas no
setor, uma vez que sua presença sobre o corpo dos animais, para exercer a hematofagia, é
capaz de causar irritação, consequente perda de peso e redução na produção de leite; ainda são
incriminadas pela transmissão de patógenos e ovos de Dermatobia hominis (Linnaeus Jr.
1781) (mosca do berne) (Grisi et al. 2014).
Em sistemas orgânicos de produção de leite, o controle dos parasitos é ainda mais
desafiador, uma vez que segundo a Instrução Normativa nº 46 do Ministério de Agricultura,
Pecuária e Abastecimento, de 6 de outubro de 2011, é vedado o uso de fármacos
quimioterápicos (Brasil 2011).
Ainda que haja grande importância econômica e sanitária da dipterofauna do esterco
bovino, estudos sobre o assunto no Brasil não estão esgotados. Portanto, o presente estudo
teve por objetivo inventariar as famílias de Diptera e espécies de Muscidae, presentes no
esterco de bovinos leiteiros criados em sistemas orgânicos de produção de leite, e em adição
avaliar composição desta fauna nas diferentes estações do ano.

MATERIAL E MÉTODOS
O experimento foi conduzido no setor de bovinocultura do Sistema Integrado de Produção
Agroecológico – SIPA (Fazendinha Agroecológica km 47), localizado no município de

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Seropédica, região metropolitana do estado do Rio de Janeiro (22° 45' 21.303"S 43° 40'
36.206"W).
Quarenta animais mestiços (Holandês x Gir Leiteiro) compunham o rebanho que era
mantido em regime de pasto. No rebanho, para prevenção e tratamento emergencial de
enfermidades era utilizada a terapêutica homeopática desde o ano de 2009, como descrito por
Florião (2013).
As coletas das fezes e as etapas experimentais foram realizadas nos meses de outubro de
2013 (primavera), janeiro (verão), maio (outono) e julho de 2014 (inverno).
Para a composição das amostras fecais, no curral, pela manhã, o esterco fresco foi coletado
com o auxílio de uma pá e depositado em um carrinho de mão onde foi homogeneizado. Em
seguida, com uma garrafa pet de dois litros com o gargalo cortado, foram depositadas numa
área de 9 m2 (3X3 m) 60 massas fecais artificiais (2 litros) (Marchiori et al. 2002) com
espaçamento de cinco centímetros entre elas. A área utilizada situava-se adjacente ao curral,
possuía cobertura de gramíneas nativas e possuía sombreamento parcial.
Após 24 horas de deposição das massas fecais artificiais, e subsequentemente a cada 24
horas por 30 dias, duas massas fecais com aproximadamente cinco centímetros do solo
imediatamente subjacente foram recolhidas com auxílio de uma pá e acondicionadas em potes
plásticos de 20x40x40 centímetros de largura, altura e comprimento, cobertos por organza
para o transporte até o laboratório (1,3 km). No Laboratório Internacional de Miíases
Tropicais da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro foi realizado o método de flotação
para a obtenção das pupas (Marchiori & Linhares 1999). As pupas foram separadas do meio
líquido com o auxílio de peneira (fio 0,22mm e abertura entre fios de 1,18mm), secas em
papel toalha, alocadas individualmente em tubos tipo Eppendorf® com tampa furada para a
entrada de ar e mantidas no laboratório em temperatura ambiente até a emergência dos adultos
(Mendes & Linhares 2002).
Os adultos foram triados em nível de família utilizando a chave de identificação de Brown
et al. (2009). Os exemplares de Muscidae foram identificados com base na chave dicotômica
específica de Carvalho (2002). Todos os espécimes, adultos e pupas que não emergiram,
foram preservados em coleção úmida em etanol 70%.
Os dados meteorológicos foram fornecidos pelo Instituto Nacional de Meteorologia
(INMET), coletados na estação meteorológica de observação de superfície automática
localizada na própria Fazendinha Agroecológica Km 47.
Foi realizado o teste não paramétrico de Kruskal-Wallis, com posterior análise de Mann-
Whitney, para comparação das abundâncias entre as famílias e das espécies de Muscidae entre
e dentro de cada estação do ano.

RESULTADOS
Das 240 massas fecais bovinas analisadas (480 litros) foram obtidos 2.050 pupários dos
quais emergiram 559 (27,27%) adultos que foram classificados como pertencentes às famílias
Muscidae, Sepsidae, Sarcophagidae, Stratiomyidae e Tachinidae.
Foram observadas diferenças nas abundâncias das famílias no que concerne às estações do
ano (tabela 1). Na primavera (H=12,52, p=0,00013) houve predominância de Muscidae sobre
Sarcophagidae (U=262, p=0,000368), Stratiomyidae (U=257, p=0,000255) e Tachinidae
(U=257, p=0,000255); no verão (H=5,877, p=0,000403), com predominância de Muscidae
sobre Sarcophagidae (U=344,5, p=0,02142), Stratiomyidae e Tachinidae (U=315,
p=0,001369); Outono (H=9,245, p=0,000637), com predominância de Muscidae sobre
Sarcophagidae (U=323, p =0,01624), Stratiomyidae (U=300,5, p=0,003753) e Tachinidae
(U=279,5, p=0,000486); e inverno (H=20,56, p=0,0000), com Muscidae se diferenciando das

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demais famílias (p<0,0003), além de Sepsidae se diferenciando de Tachinidae (U=338, p=
0,04191).
Quanto aos representantes da família Muscidae, foram coletados Gymnodia normata
(Bigot 1885), Gymnodiaa quadristigma (Thomson 1869), Biopyrellia bipuncta (Wiedemann
1830) e Musca domestica (Linnaeus 1758), totalizando 360 moscas (Tabela 2). Sendo
observadas diferenças entre as abundancias quando analisada cada estação do ano (H≥4,406,
p≤0,000251). Gymnodia normata apresentou maior abundancia sobre M. domestica (U=353,
p=0,02793), G. quadristigma e B. bipuncta (U≥300, p≤0,002787) em todas as estações. No
inverno, a baixa abundancia de M. domestica foi marcante sobre as demais espécies (U≥255,
p≤0,00558) encontradas nas amostras.
Os períodos em que ocorreram as coletas foram marcados por temperaturas amenas, com
umidade relativa do ar moderada à baixa, e com poucas chuvas concentradas principalmente
no verão e outono (Figura 1)
DISCUSSÃO
As famílias observadas como componentes da dipterofauna de esterco de bovinos criados
sob sistema orgânico são comumente encontradas em outras regiões e tipos de sistemas de
produção. Muscidae, Sespidae e Sarcophagidae foram relatadas em todos os trabalhos
consultados (Marchiori & Linhares 1999, Macedo et al. 2001, Marchiori et al. 2001,
Marchiori et al. 2002, Mendes & Linhares 2002, Iglesias et al. 2003, Marchiori 2014), em
contraposição a Tachinidae (Macedo et al., 2001 e Mendes e Linhares, 2002) e Stratiomyidae
(Mendes & Linhares 2002) que parecem ser menos frequentes. Apesar da semelhança
observada na composição das famílias de dípteros com a literatura, vale ressaltar que a
riqueza e abundancia de espécies provavelmente deva ser variável. Pois além dos fatores
intrínsecos e extrínsecos ao esterco, fatores abióticos também inferem na composição da
fauna coprófila (Mohr 1943, Barth et al. 1994, Floate 2011).
Embora pouco abundantes em todas as estações, Tachinidae e Stratiomyidae são famílias
relevantes na degradação do esterco bovino e no controle biológico de pragas. A maioria das
espécies de Tachinidae é endoparasita, alimentando-se enquanto larvas de outras (Costa &
Perioto 2006). Larvas de Stratiomyidae, por sua vez, aceleram o tempo de decomposição do
esterco e diminuem a sua carga bacteriana, reduzindo a disponibilidade de alimentos para
outras larvas (Liu et al. 2008).
Sarcophagidae também se apresentou em baixa abundância em todas as estações
observadas. Nas fezes apresentam-se como larvas coprófagas que podem se comportar
predadoras (Pape 1987, Floate 2011).
Dadas importâncias das famílias Tachinidae, Stratiomyidae e Sarcophagidae na
dipterofauna fecal bovina, podemos inferir que podem ter auxiliado na redução da população
de dípteros nas massas fecais estudadas e, portanto, mais estudos são necessários para
elucidar a biologia e ecologia destes grupos neste meio.
De modo geral, Muscidae foi a família mais abundante, corroborando com os trabalhos de
Marchiori et al. (2001) e Mendes e Linhares (2002). Os muscídeos são considerados os mais
importantes dípteros a colonizar o esterco bovino, tal fato se deve às espécies ditas pragas na
bovinocultura mundial e de importância na saúde pública, como Stomoxys calcitrans,
Haematobia irritans e Musca domestica (Grisi et al. 2014).
O gênero Gymnodia, foi coletado em todos os trabalhos consultados (Marchiori &
Linhares 1999, Marchiori et al. 2001, Marchiori et al. 2002, Marchiori et al. 2005, Marchiori
2014), o que sugere que este gênero seja o mais bem adaptado a colonização de massas fecais
bovinas conhecido até o momento. Ferrar (1987) e Mendes e Linhares (2002) também
correlacionam a expressiva população do gênero com uma possível redução da abundância de
outros grupos estudados. Possivelmente, Gymnodia também tenha participado da redução das
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abundâncias das outras famílias e demais espécies de Muscidae deste trabalho uma vez que,
segundo Skidmore (1985), as larvas do gênero podem se comportar como predadoras de
outras larvas, o que eleva a importância do grupo no controle biológico de pragas e salienta a
necessidade de mais estudos sobre o assunto.
Gymnodia normata foi o muscídeo mais abundante em todas as estações do ano. No
entanto, não foram encontrados registros desta espécie colonizando bolos fecais bovinos no
Brasil, embora esta mosca seja amplamente conhecida por participar da fauna decompositora
de matéria orgânica (fezes e cadáveres principalmente) de grande interesse forense (Carvalho
& Pont 1997). Vale ressaltar que G. normata já foi registrada no Rio de Janeiro (Couri &
Carvalho 2005).
A riqueza de dípteros muscóides e de espécies de Muscidae foi menor (Marchiori &
Linhares 1999, Macedo et al. 2001, Marchiori et al. 2001, Marchiori et al. 2002, Mendes &
Linhares 2002 e Iglesias et al. 2003, Marchiori et al. 2005) ou semelhante (Marchiori 2014) a
observada na maioria dos estudos consultados. No entanto o manejo agropecuário orgânico é
associado à maiores taxas de abundância e riqueza da fauna de invertebrados quando
comparado à sistemas convencionais. Isso porque a ausência de resíduos químicos, sejam de
fármacos utilizados para promoção da saúde animal ou herbicidas, interferem negativamente
na atividade dos insetos (Wickramasinghe et al. 2004, Birkhofer et al. 2008, Crowder et al.
2010). Porém, segundo Benton et al. (2003) estudos focados em uma pequena comunidade,
podem não refletir a performance da população como um todo, já que outros artrópodes
(Coleptera, Arachnida, Hymenoptera, Acarina e Chilopoda entre outros) que também habitam
o bolo fecal, estabelecem uma grande teia de inter-relações e podendo atuar como predadores,
competidores e parasitoides de Diptera (Floate 2011).
Quanto as diferenças nas abundancias ao longo das estações do ano, foi observado que o
outono foi a estação em que houve discreto aumento na quantidade dos dípteros e maior
volume de chuvas acumuladas, corroborando com Marchiori e Linhares (1999), Macedo et al.
(2001), Mendes e Linhares (2002) e Floate (2011) que relatam haver pico de emergência e
maior diversidade de moscas que habitam o esterco bovino nos meses quentes e/ou chuvosos.
Nas amostras, dípteros de grande importância Médico-Veterinária tais como Haematobia
irritans e Stomoxys calcitran não foram obsevados e M. domestica foi coletada apenas no
verão e em abundância inferior aos demais muscídeos, o que pode ter resultado da presença
de inimigos naturais no bolo fecal, assim como da resistência genética dos hospedeiros, e
ainda dos procedimentos preventivos adotados no manejo dos animais (Mendes & Linhares,
2002).

CONCLUSÕES
Este é o primeiro levantamento da dipterofauna de esterco a ser conduzido em rebanhos
bovinos leiteiros criados sob sistemas orgânicos no Brasil e que é composta por dípteros das
famílias Muscidae, Sepsidae, Sarcophagidae, Stratiomyidae e Tachinidae e muscídeos das
espécies G. normata, G. quadristigma, B. bipuncta e M. domestica.
A composição da dipterofauna é alterada sazonalmente e sua abundância maior no outono.
Gymnodia normata é pela primeira vez observada como componente da dipterofauna de
fezes bovinas no Brasil e é o muscídeo mais abundante durante todas as estações do ano.

Agradecimentos: Às equipes do Laboratório de Diptera do Museu Nacional (UFRJ),


Laboratório de Artrópodes Parasitas (UFRRJ) e do Setor de Bovinocultura Leiteira da
Fazendinha Agroecológica do Km 47 (UFRRJ/PESAGRO/Embrapa), e ao departamento de
parasitologia animal da UFRRJ pelo suporte nas coletas e identificações. À FAPERJ
(E_01/2014) e CAPES pelas bolsas de estudos concedidas. Lourenço E.C. agradece ao
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Programa de Apoio ao Pós-Doutorado do Estado do Rio de Janeiro (Fundação Carlos Chagas
Filho de Amparo à Pesquisa do Estado do Rio de Janeiro/ Coordenação de Aperfeiçoamento
de Pessoal de Nível Superior - E-26/202.158/2015) e ao Conselho Nacional de Pesquisa pela
bolsa concedida.

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120
Umidade % Temperatura °C Pluviosidade
100

80

60

40

20
// // //
0
28/09 a 27/10/2013 05/01 a 03/02/2014 07/04 a 03/05/2014 08/07 a 06/08/2014

Figura 1: Dados climáticos dos períodos de coleta de dípteras em Seropédica, Estado do Rio
de Janeiro, Brasil.

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Rev. Bras. Med. Vet., 38(Supl.3):240-248, dezembro 2016
Tabela 1: Abundancia de dípteros muscóides (Muscomorpha) adultos (N, %) emergidos de pupas coletadas no esterco de bovinos criados em
sistema orgânico de produção leiteira, nas diferentes estações do ano, Seropédica-RJ.
Primavera Verão Outono Inverno
Taxa Total
Out/2013 Jan/2014 Abr/2014 Jul/2014
Muscidae 95 (68,34)a 79 (68,1)a 78 (43,34)a 108 (87,09)a 360 (64,40)
Sepsidae 35 (25,19)ab 26 (22,41)ab 82 (45,56)ab 12 (9,68)b 155 (27,72)
bc
Sarcophagidae 5 (3,59)b 11 (9,48)b 15 (8,33)b 1 (0,81) 32 (5,72)
bc
Stratiomyidae 2 (1,44)b 0 (0)b 4 (2,22)b 3 (2,42) 9 (1,61)
b b b c
Tachinidae 2 (1,44) 0 (0) 1 (0,56) 0 (0) 3 (0,54)
Total 139 116 180 124 559
N= abundancia; (%) porcentagem; letras diferentes nas colunas representam diferenças estatísticas (p<0,05) pelo teste de Mann-Whitney.

Tabela 2: Abundancia de muscídeos (Muscidae: Diptera) adultos (N, %) emergidos de pupas coletadas no esterco de bovinos criados em sistema
orgânico de produção leiteira, nas diferentes estações do ano, Seropédica-RJ.
Primavera Verão Outono Inverno
Taxa Total
Out/2013 Jan/2014 Abr/2014 Jul/2014
a a a a
Gymnodia normata 76 (80) 77 (97,47) 75 (96,15) 75 (69,44) 303(84,16)
Gymnodia quadristigma 3 (3,16)b 0 (0)b 3 (3,85)b 20 (18,52)a 26(7,23)
Biopyrellia bipuncta 16 (16,84)b 0 (0)b 0 (0)b 13 (12,04)a 29(8,06)
Musca domestica 0(0)b 2 (2,53)b 0 (0)b 0(0)b 2(0,55)
Total 95 79 78 108 360
N= abundancia; % porcentagem; letras diferentes nas colunas representam diferenças estatísticas (p<0,05) pelo teste de Mann-Whitney.

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Rev. Bras. Med. Vet., 38(Supl.3):240-248, dezembro 2016

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