El aumento esperado de la temperatura y la disminución de las precipitaciones debido al cambio

climático y las actividades antropogénicas no disminuidas agregan complejidad e incertidumbre

para la agroindustria. El impacto del desequilibrio de nutrientes del suelo, el uso mal administrado
de productos químicos, altas temperaturas, Las inundaciones o sequías, la salinidad del suelo y las
contaminaciones de metales pesados, con respecto a la seguridad alimentaria, se exploran cada
vez más en todo el mundo. Esta La revisión describe el papel de las interacciones suelo-planta-
microbio junto con el estiércol orgánico en la resolución de problemas agrícolas estresados.
Beneficioso Se sabe que los microbios asociados con las plantas estimulan el crecimiento de las
plantas y mejoran la resistencia de las plantas a los bióticos (enfermedades) y abióticos. (salinidad,
sequía, contaminaciones, etc.) estreses. Las rizobacterias promotoras del crecimiento de las
plantas (PGPR) y las micorrizas, un componente clave de La microbiota del suelo podría
desempeñar papeles vitales en el mantenimiento de la aptitud de las plantas y la salud del suelo
en entornos estresados. La aplicación del abono orgánico como acondicionador del suelo para
suelos estresados junto con cepas microbianas adecuadas podría mejorar aún más el microbio de
la planta asociaciones y aumentar el rendimiento del cultivo. Una combinación de planta, microbio
tolerante al estrés y enmienda orgánica representa el asociación tripartita para ofrecer un entorno
favorable a la proliferación de microbios rizosféricos beneficiosos que a su vez mejoran la
Rendimiento del crecimiento de las plantas en un agroecosistema alterado. Patrones de uso de la
tierra agrícola con la explotación adecuada de microbios vegetales asociaciones, con agentes
microbianos beneficiosos compatibles, podrían ser una de las estrategias más efectivas en el
manejo de tierras agrícolas preocupadas debido a la resiliencia al cambio climático. Sin embargo,
la asociación de tales microbios con plantas para estresados La gestión de la agricultura todavía
necesita ser explorada en mayor profundidad.

INTERACCIONES PLANTA-MICROBIO EN EL MANEJO DE LA AGRICULTURA ESTRESADA

Las tensiones ambientales y su variabilidad son las principales factores que influyen en los
productos agrícolas por funcionamiento perturbador de la rizosfera (Singh, 2015a). UNA La
rizosfera de plantas sanas no solo es útil en nutrientes y la facilitación del agua para las plantas,
pero también proporciona beneficios sostenidos para la diversidad microbiana, que
colectivamente facilita la salud de las plantas. Los genotipos de plantas son Principalmente
responsable de la composición de los exudados de la raíz que explican el reclutamiento
microbiano en la región de la rizosfera (Patel et al., 2015). La composición de la diversidad
microbiana beneficiosa alrededor de la raíz Las zonas que imparten atributos mejorados que
promueven el crecimiento de las plantas incluyen rizobacterias, hongos micorrícicos y otros
microbios (Nadeem et al., 2014; Hamilton et al., 2016) Estos microorganismos beneficiosos
interactúan con las raíces de las plantas simbióticamente y apoyan la salud de las plantas a través
de una miríada de mecanismos, como el control de patógenos, producción de metabolitos
secundarios y aumentos en resistencia contra tensiones (Glick, 2014; Rashid et al., 2016) Redes
fúngicas beneficiosas alrededor de las zonas raíz proteger las plantas contra varios patógenos, y
por lo tanto actuar como los posibles agentes de biocontrol (Fabbro y Prati, 2014). Las redes
fúngicas mejoran la adquisición de P y la disponibilidad de agua bajo la condición de severa
escasez de agua (Barnawal et al., 2014). Así, simbiosis planta-microbio podría ser la asociación
viable que sin duda podría mejorar la adquisición de nutrientes esenciales y humedad por las
plantas, elevable utilizable formas de N, liberan hormonas, enzimas, metabolitos y volátiles
orgánicos que promueven el crecimiento, y nutren salud de las plantas.

El nitrógeno es uno de los nutrientes clave necesarios para mejorar el crecimiento y la nutrición.
contenido de plantas (Krapp, 2015). El papel de N en biosíntesis y fotosíntesis de clorofila en
plantas es bien conocido (Zimmer et al., 2016). Participando activamente en muchos procesos
fisiológicos y bioquímicos. en plantas (Krapp, 2015), se informa que N es el principal nutriente
requerido en cantidades suficientes para sostener el cultivo rendimiento y calidad (Sainju, 2013).
Sin embargo, el uso excesivo de agroquímicos en las prácticas agrícolas modernas aumenta
drásticamente la carga antropogénica de N como la mayor cantidad de N aplicada a las plantas de
cultivo no se consume (Yang et al., 2014). Por lo tanto, excesivo El uso de fertilizantes
nitrogenados no solo es económicamente costoso, pero también conduce a una cascada de
impactos ambientales a gran escala, incluida la amenaza de la sostenibilidad del ecosistema en
todo el mundo a través de la eutrofización y acidificación terrestre y acuática y creación de
grandes zonas hipóxicas (Galloway et al., 2008; Yang et al., 2014). También se informa que los
microbios juegan papeles importantes en el manejo del estrés del suelo N. Biológico La fijación de
N2 (BNF) mediada por microbios contribuye 180 × 106 t de N fijo por año a nivel mundial, de los
cuales El 80% es aportado por asociaciones simbióticas y el el resto proviene de sistemas de vida
libre o asociativos (Graham, 1988). La fijación de N2 es altamente energética proceso, que
requiere al menos 16 mol de trifosfato de adenosina (ATP) por cada mol de N2 elemental
reducido, y sería ventajoso si el carbono bacteriano (C) los recursos se dirigen hacia la fosforilación
oxidativa que favorece la síntesis de ATP, en lugar de la síntesis de glucógeno, ya que este último
da como resultado el almacenamiento de energía como glucógeno (Glick, 2012).

Bell y col. (2015) determinaron que los aportes de constituyentes orgánicos en la rizosfera a través
de las secreciones de las raíces alteran la diversidad microbiana que determina la planta N
consumo. En entornos agrícolas, quizás el 80% de la el N biológicamente fijo proviene de
Rhizobium, Bradyrhizobium, Sinorhizobium, Azorhizobium, Mesorhizobium, y Allorhizobium de la
familia Rhizobiaceae en asociación con las plantas leguminosas. Rhizobium y Bradyrhizobium
establece asociaciones simbióticas con Las raíces en plantas leguminosas como la soja, el guisante,
el maní y la alfalfa, convierten el N2 en amoníaco y lo convierten disponible para las plantas como
fuente de N (Badawi et al., 2011). El PGPR que reside en la parte interna de la planta. se
denominan PGPR intracelular (i-PGPR). Estas PGPR forma una estructura nodular especial para
mejorar la tasa de fijación de N2 (Gray y Smith, 2005). Endófitos, que incluyen una amplia gama de
géneros bacterianos del suelo como Allorhizobium, Azorhizobium, Bradyrhizobium,
Mesorhizobium y Rhizobium de la familia. Rhizobiaceae, generalmente invade los sistemas de
raíces de Cultivar plantas para formar nódulos (Zimmer et al., 2016) y estimular el crecimiento de
las plantas, ya sea directa o indirectamente. El PGPR encontrado en el rizoplano o dentro del El
apoplasto de la corteza radicular se denomina extracelular. PGPR (e-PGPR). El e-PGPR incluye
Agrobacterium, Arthrobacter, Azotobacter, Azospirillum, Bacillus, Burkholderia, Caulobacter,
Chromobacterium, Erwinia, Flavobacterium, Micrococcous, Pseudomonas y Serratia (Gray y Smith,
2005). El i-PGPR incluye las endófitas y las especies de Frankia, las cuales puede fijar
simbióticamente N2 en asociación con las plantas superiores (Badawi et al., 2011).

e ha informado que la mayoría de las plantas forman simbiosis micorrízica, principalmente

dicotiledóneas y monocotiledóneas (Smith y Read, 2008). Los principales grupos micorrícicos
exploraron para formar asociaciones simbióticas con las plantas. son las siguientes: micorrizas
arbusculares, ectomicorrizas, ectendomicorrizas, micorrizas arbutoides, micorrizas ericoides,
micorrizas monotropoides y micorrizas de orquídeas (Smith y Read, 2008). La fijación de N2, la
entrada clave de N para la productividad de la planta, es el primer paso en el ciclo de N a la
biosfera desde La atmósfera (Nadeem et al., 2014). Los hongos muestran un estado de N
mejorado cuando se inoculan con rizobios (Barrett et al., 2015), PGPR (Armada et al., 2015) o
ambos (Barnawal et al., 2014). La fijación simbiótica de N2 es El conocido proceso impulsado
exclusivamente por bacterias. los únicos organismos que poseen la enzima nitrogenasa clave, que
reduce específicamente el N2 a amoníaco en el nódulos de raíz simbiótica (Zimmer et al., 2016).
Entonces sí genes (genes de nitrogenasa) son genes de fijación de N2 y son presente en sistemas
simbióticos y de vida libre (Kim y Rees, 1994). Estos genes incluyen genes estructurales, genes
involucrados en la activación de proteínas de hierro, biosíntesis de cofactor de molibdeno de
hierro y donación de electrones, y genes reguladores requeridos para la síntesis y función de las
enzimas. En diazotrofos, los genes nif se encuentran típicamente en un grupo de alrededor de 20-
24 kb con siete operones que codifican 20 proteínas diferentes (Glick, 2012). La activación de
genes nif en el simbiótico Rhizobium depende de bajas concentraciones de oxígeno, que a su vez
está regulado por otro conjunto de fijación de N2 genes, genes fijos, que son comunes a los
sistemas de fijación de N2 simbióticos y de vida libre (Kim y Rees, 1994). Las enmiendas orgánicas
utilizadas tradicionalmente por los agricultores para mejorar la productividad de los cultivos son
más baratos y fácilmente disponible, pero no tan efectivo como los de agroquímicos en la
promoción de cultivos. La agricultura ecológica es la esperanza para la protección del medio
ambiente y el ecosistema restauracion; Sin embargo, se ha argumentado que orgánico o los
sistemas agrícolas de agroecología son buenos para el medio ambiente, pero a menudo se asocian
con menos rendimientos en comparación con los sistemas agrícolas convencionales (Seufert et al.,
2012). Por lo tanto, se espera que El enriquecimiento de las enmiendas orgánicas con varias cepas
microbianas eficaces y naturales será Una tecnología eficaz, segura, viable, limpia y ecológicapara
mejorar la salud y la sostenibilidad del suelo.

Los hongos micorrícicos representan una porción significativa de la flora del suelo e influye
apreciablemente en el crecimiento de las plantas y desarrollo en suelos estresados por nutrientes.
Las asociaciones simbióticas de hongos con raíces de plantas aumentan el área de la superficie de
la raíz y de ese modo permitir que las plantas absorber agua y nutrientes de manera más eficiente
gran volumen de suelo (Barzana et al., 2012; Kaiser et al., 2015). Los hongos micorrícicos
arbusculares (AM) (AMF) y los hongos ectomicorrízicos (EcM) (EcMF) forman asociaciones
simbióticas con la mayoría de las plantas terrestres (Porcel et al., 2012). Tanto AMF como EcMF
admiten amplias redes de hifas extraradicales que actúan como conducto para el intercambio de
nutrientes entre las raíces de las plantas y El ambiente del suelo (Buscot, 2013). Alrededor del 80%
de Las especies de plantas se asocian con hongos glomeromicotanos, que penetran en la corteza
de la raíz. y crecer intercelularmente antes de formar el altamente estructuras ramificadas tipo
haustoria (arbuscules) (Buscot, 2015). Este rasgo lleva a que tales asociaciones sean llamado como
AMF (Nadeem et al., 2014). Los AMF son probablemente los hongos más abundantes
comúnmente presentes en suelos agrícolas, y los arbuscules son los sitios principales para el
intercambio de P, N y otros minerales movilizados por las finas hifas fúngicas en los suelos (Rashid
et al., 2016) El intercambio eficiente de nutrientes (por ejemplo, sacarosa al hongo y N / P a la
planta) está mediado por arbuscules intracelulares en AMF (Rashid et al., 2016) La capacidad de
los hongos para producir hifas finas (con relación superficie / volumen más favorable para la
absorción de nutrientes) y para secretar enzimas / ácidos orgánicos para Movilizar los nutrientes
es la base del mutualismo (Owen et al., 2015). Su gran superficie hace que la multa hifas
producidas más efectivas que los pelos de raíz de plantas en la captación mineral de los suelos
(Cavagnaro et al., 2015). Los AMF son microbios del suelo ecológicamente importantes; forman
simbiosis obligada con raíces de la mayoría Plantas terrestres (Smith y Read, 2008). En simbiosis,
las plantas huésped proporcionan C fija al AMF y en El retorno deriva varios beneficios como un
mayor nutriente absorción, sequía y tolerancia a la sal, alivio del estrés metálico y resistencia al
estrés de patógenos y bióticos (Smith y Read, 2008). Por lo tanto, las raíces micorrícicas pueden
explorar más volumen de suelo porque sus extramétricos las hifas facilitan la absorción y la
translocación de más nutrientes que los de las plantas no micorrícicas (Ortiz et al., 2015). El AMF
también puede redistribuir recursos (C, N y P) entre plantas, alteran su competitividad
interacciones (Rashid et al., 2016), y por lo tanto impulsan el Dinámica de la población vegetal y
procesos comunitarios. (Smith et al., 2011). Una enorme cantidad de P tomada arriba por las
plantas en suelos pobres en P es suministrada por la AMF (Marschner y Dell, 1994; Cavagnaro et
al., 2015). En Además de su importante papel en la adquisición de P, el AMF también proporciona
otros macro y micronutrientes tales como N, potasio (K), magnesio (Mg), cobre (Cu) y zinc (Zn),
particularmente en suelos donde estos están presentes en las formas menos solubles (Smith y
Read, 2008). Se ha informado que hasta el 60% de Cu, el 25% de N, 25% de Zn y 10% de K en una
planta pueden ser entregados por las hifas AMF externas (Marschner y Dell, 1994; Hodge y Storer,
2015). Las micorrizas también aumentan los azúcares solubles y las concentraciones de electrolitos
en Las plantas hospederas. Por ejemplo, osmorregulación mejorada la capacidad en el maíz
inoculado con AMF se relacionó con mayores concentraciones de azúcar soluble y electrolitos
(Feng et al., 2002; Gosling, 2006). Los AMF como Glomus intraradices, Glomus mosseae y Glomus
caledonium mejoran el rendimiento de los cultivos en condiciones de sequía (Ortiz et al., 2015) y
ayudan a aliviar la sal. (Hashem et al., 2015) y tensiones oxidativas inducidas por metales pesados
(Zong et al., 2015; Wu et al., 2016). Los posibles beneficiosos planta-microbio y microbio-microbio
interacciones en agricultura sostenible estresada y suelo La gestión se ha propuesto como en la
figura 2. El EcMF consta de raíces finas y hongos. tejidos y crear un único y metabólicamente
activo hábitat dentro de los ecosistemas del suelo (Kernaghan y Patriquin, 2015). También se sabe
que los sistemas de micelios EcM son el componente esencial involucrado en captura de
nutrientes y recambio de C (Smith y Read, 2008). El EcMF desarrolla hifas de estructura variada
vainas (manto) alrededor de las raíces y micelios organizados de manera diferente que emanan del
manto (micelio extramétrico). El micelio extramatrico crece ya sea como las simples hifas del
manto dispersas en el suelo o pueden unirse para formar indiferenciados rizomorfos con los más
pequeños llegando a altamente Organos organizados en forma de raíz (hifas en forma de vasos)
para el transporte eficiente de agua y nutrientes desde la distancia de decímetros (Kernaghan y
Patriquin, 2015). El anfitrión La planta tiene el privilegio de obtener más nutrientes y protección
sin el gasto de energía adicional porque de las hifas AMF que tienen acceso a nutrientes ricos
zonas Por lo tanto, el uso de micorrizas en suelos pobres en nutrientes y estresados, es decir,
condiciones áridas y semiáridas, suelos degradados minados y vertedero de cenizas volantes sitios,
se ha convertido en una opción atractiva ya que las asociaciones simbióticas con estos hongos
permiten a las plantas para aumentar su absorción de nutrientes y el estado del agua y reducir la
necesidad de insumos externos de agroquímicos para mejorar la salud de las plantas en ambientes
estresados.

En las últimas décadas, el aumento de la industrialización. y urbanización y disposición inadecuada

de desechos han resultado en un aumento en las concentraciones de metales pesados en los
suelos agrícolas (Singh y Singh, 2012; Wu et al., 2016). Contaminación por metales pesados en los
suelos. y otros ecosistemas se amplifican gradualmente porque de las intensas actividades
antropogénicas y plantea serios problemas de salud y alteraciones en el ecosistema
funcionamiento y la cadena alimentaria debido a las biomagnificaciones (McMichael et al., 2015).
Los hongos micorrícicos son los componentes importantes del ecosistema porque aumentar
significativamente la eficiencia de la planta para acumular nutrientes que incluyen metales
pesados del suelo (Liu et al., 2015). La biorremediación (fitorremediación) en asociación con
hongos micorrícicos es una herramienta emergente para eliminar tales contaminantes del suelo y
asegurar una agricultura sostenible. Captación mediada por micorrizas contaminantes metálicos
(fitoextracción, fitodegradación, rizofiltración, fitoestabilización y fitovolatilización) se ha utilizado
eficientemente para la descontaminación de suelos (Miransari, 2011). Los hongos micorrícicos
interactúan con las plantas en suelos contaminados con metales y les permiten sobrevivir en
dichos suelos (Wu et al., 2016). Los las paredes celulares fúngicas contienen aminoácidos libres,
hidroxilos, carboxilos y otros grupos funcionales que actúan como sitios de unión para la adsorción
de ciertos elementos traza. Los AMF se consideran los hongos endomicorrícicos más cruciales para
la fitorremediación (Wu et al., 2016) Plantas de acumulación de metales en asociación con AMF
mostró mayor capacidad de absorción de metales y translocación (Meier et al., 2012). La mejora
de AMF la disponibilidad de P y otros nutrientes para las plantas en ambientes contaminados
(Rashid et al., 2016). Los planta huésped Solanum nigrum en suelos contaminados con Cd puede
acumular niveles significativamente más altos de cadmio (Cd) cuando se inocula con un AMF
Glomus versiforme (Liu et al., 2015). Meier y col. (2011) también han sugerido el papel relevante
de un glomeromiccotan hongo, Glomus claroideum, aislado de Cu-contaminado ambientes en el
alivio de la toxicidad de Cu, y indicó su uso en programas de remediación de suelos Cupolluted.
Ectomicorrizas predominantemente huésped dicotiledóneas, principalmente los árboles de las
familias Pinaceae, Fagaceae, Dipterocarpaceae y Caesalpinoidaceae, distribuidas en bosques
tropicales, subtropicales, templados y boreales (Smith y Read, 2008). Las redes de hifas
ectomicorrícicas forman Hartig net, la interfaz para el intercambio de agua, nutrientes y otros
compuestos entre hongos y plantas (Henke et al., 2015). Siguiendo la captación por células
fúngicas ectomicorrícicas, los iones de metales pesados nutricionales son transportados a la red
Hartig, translocados fuera de las células fúngicas en las células de la raíz, y luego transportado a las
otras partes de la planta huésped con el ayuda de transportadores de plantas metálicas (Luo et al.,
2014). Los Se han reportado mecanismos ectomicorrízicos para la desintoxicación y el secuestro de
metales pesados en el plantas asociadas (Henke et al., 2015). Los exudados de las raíces de las
plantas juegan un papel importante en el secuestro de metales. (Meier et al., 2012). La tolerancia
mejorada de Pinus las plántulas de densiflora en suelos mineros estresados con Cu se debieron
principalmente al aumento de la absorción de nutrientes y al inhibición de la translocación de
metales pesados por el EcMF Pisolithus sp. (Zong et al., 2015). Desde la aplicación de estiércol
orgánico en suelos contaminados Ayuda a solubilizar metales pesados, el enriquecimiento de
suelo con estiércol y microbios eficientes pueden ofrecer un herramienta viable para la remoción
de metales pesados del estresado suelos agrícolas (Rashid et al., 2016). Por lo tanto, la
biorremediación de metales pesados utilizando asociaciones planta-microbio junto con el estiércol
orgánico puede ser un seguro y eficaz herramienta en el manejo de la agricultura estresada.
Algunos En la Tabla I se ilustran ejemplos de asociaciones de plantas y microbios en estudios de
fitorremediación.

El control mediado por microbios de los patógenos de las plantas se acepta actualmente como una
práctica clave para el manejo de enfermedades destructivas de cultivos (Romeralo et al., 2015).
Las asociaciones planta-AMF reducen el daño causado por fitopatógenos transmitidos por el suelo
(Tabla II). Absorción de nutrientes de plantas a través de sus simbiontes fúngicos de la mañana
(por ejemplo, Glomus intraradices y Glomus mosseae) mejoraron su tolerancia contra infecciones
patógenas (Bach et al., 2016) Mayor biomasa fúngica alrededor de las zonas de raíz de las plantas
también mejoran las interacciones competitivas con el hongos patógenos Estas interacciones se
han sugerido como los mecanismos a través de los cuales la AMF reduce La abundancia de hongos
patógenos en la rizosfera. Chagnon y Bradley (2015) sugirieron que las interacciones hormonales
de las plantas con los patógenos juegan un papel importante en la fuerte asociación entre la AMF
y plantas. Las inoculaciones con un AMF (Glomus intraradices o Glomus mosseae) modifican la
comunidad bacteriana de la rizosfera del tomate contra el patógeno del suelo Phytophthora
nicotianae (Lioussanne et al., 2009). Por lo tanto, parece que los efectos de apoyo de AMF sobre
las bacterias de la rizosfera no están mediados por los compuestos en los exudados de la raíz de
micorrizas. plantas, sino más bien por los factores físicos o químicos asociados con los micelios, los
volátiles y / o la raíz sustratos unidos a la superficie. El AMF también ha exhibido actividades
potenciales de biocontrol contra varios nematodos (Vos et al., 2012). El AMF Glomus mosseae
exhibió potente resistencia sistémica contra dos nematodos (Meloidogyne incognita y
Pratylenchus penetrans) en asociación con Lycopersicum esculantum (Vos et al., 2012). La
resistencia a la enfermedad inducida por micorrizas contra ambas especies de nematodos se
determinó como la población de nematodos se redujo significativamente en raíces micorrícicas,
con una reducción general del 45% y 87% en los casos de Meloidogyne incognita y Pratylenchus
penetrans, respectivamente. Los filtrados de hongos endofíticos son efectivos contra las
infecciones por Gremmeniella abietina en plántulas de pino de Alepo (Romeralo et al. al., 2015).
Rabiey y col. (2015) estudiaron la supresión del patógeno fúngico Fusarium culmorum o Fusarium
graminearum que causa la enfermedad de pudrición de la corona en Triticum Estivum a través de
la raíz hongo endofítico Piriformospora indica. El EcMF también suprime varias plantas. patógenos
(Ismail et al., 2011). Los pinos (Suillus luteus) en asociación con EcMF antagonizan el efecto de
hongos patógenos (Heterobasidion irregular y Heterobasidion annosum) (Sillo et al., 2015). La
aplicación de Trichoderma harzianum-modificado bioorgánico El fertilizante o Glomus mosseae
solo redujo significativamente la abundancia de Ralstonia solanacearum en el suelos rizosféricos;
sin embargo, el tratamiento integrado (Trichoderma harzianum con Glomus mosseae) tenía el
efecto inhibitorio más fuerte, lo que indica que mayor La colonización micorrízica y la resistencia
sistémica contra los patógenos pueden mejorar la biomasa vegetal (Yuan et al. al., 2016). Algunos
informes importantes relacionados con los roles de interacciones planta-hongos en el control de
patógenos de plantasse enumeran en la Tabla II.