CAPÍTULO 16

VIABILIDAD METAPOBLACIONAL DEL MONO AULLADOR

(Alouatta palliata mexicana) EN UN PAISAJE ALTAMENTE
FRAGMENTADO DE LOS TUXTLAS, MÉXICO

Luis Arturo Escobedo-Morales y Salvador Mandujano

RESUMEN. En este trabajo estimamos la viabilidad poblacional del mono aullador

(Alouatta palliata mexicana) en un paisaje altamente fragmentado en el sur de
Los Tuxtlas, México, para evaluar el posible efecto de la reducción en la cantidad
de hábitat y la posibilidad de dispersión entre fragmentos. Se consideraron nueve
escenarios para estimar la probabilidad de extinción local y la persistencia de la
metapoblación. Los escenarios resultaron de una combinación de tres niveles de
conectividad y tres de cambio en el área de los fragmentos. Del 2001 al 2003
obtuvimos datos demográficos de todos los grupos de monos que habitaban en
fragmentos de un paisaje de unas 5000 ha. Un análisis de viabilidad de población
fue realizado mediante el programa RAMAS Metapop. Encontramos que la
pérdida del hábitat tuvo el impacto negativo más importante en la persistencia
de la metapoblación. Los escenarios en los que se consideró una pérdida
constante de área en los fragmentos ocupados presentaron una probabilidad de
extinción de la metapoblación de entre un 36% y un 37% para los próximos 30
años. En los escenarios en los que se mantiene o se incrementa el área de los
fragmentos ocupados la probabilidad fue menor a 0,1%. La conectividad del
paisaje tuvo un impacto menor en la abundancia, pero podría tener un papel
relevante a una escala mayor de tiempo en la ocupación de la metapoblación.
Para conservar esta metapoblación es urgente la protección del hábitat
remanente y es recomendable la reconexión entre los fragmentos.

Palabras clave: Alouatta palliata mexicana, análisis de viabilidad poblacional,

conectividad, conservación, fragmentación, Los Tuxtlas, metapoblación, México

EVALUACIÓN Y CONSERVACIÓN DE BIODIVERSIDAD EN PAISAJES FRAGMENTADOS DE M ESOAMÉRICA

Editado por Celia A. Harvey y Joel C. Sáenz Copyright 2007 Editorial INBio
ISBN 978-9968-927-29-1 Todos los derechos reservados
 Luis Arturo Escobedo-Morales y Salvador Mandujano

ABSTRACT. We estimate howler monkey (Alouatta palliata mexicana) population

viability in a highly fragmented landscape in the southern region of Los Tuxtlas,
Mexico. To assess possible effects of habitat loss and a reduction in dispersal
between fragments, we estimate the probability of local extinction and metapopulation
persistence under nine scenarios. The scenarios were derived from a combination
of three levels of connectivity and three levels of changes in fragment area. From
2001 to 2003 we obtained demographic data of howler monkey groups inhabiting
forest fragments in a landscape of approximately 5,000 ha. A population
viability analysis was conducted using RAMAS Metapop software. We found
that habitat loss had the strongest negative impact on metapopulation persistence.
Scenarios considering a constant habitat loss showed an extinction probability of
36% to 37% in the next 30 years. Scenarios that maintained or recovered the area
of forest fragments showed an extinction probability of less than 0.1% for the
same interval. Landscape connectivity had a minor impact on abundance, but
could play a relevant role in metapopulation occupancy over a longer time scale.
To conserve this metapopulation it is urgent to protect remnant habitat and
reconnect existing fragments.

Keywords: Alouatta palliata mexicana, connectivity, conservation, fragmentation,

Los Tuxtlas, metapopulation, Mexico, population viability analysis

Introducción
Pérdida y fragmentación del hábitat:
el caso de los primates en Los Tuxtlas

La pérdida y la fragmentación del hábitat es la principal amenaza para las

poblaciones de monos aulladores en Los Tuxtlas (Estrada y Coates-Estrada
1988). Esta región enfrenta una gran pérdida de su hábitat natural. Se estima que
ha desaparecido el 84% del área original (Dirzo y García 1992) y quedan solo
remantes de vegetación original, que conforman un paisaje de fragmentos de
selva en una matriz agropecuaria y porciones de selva continua en las partes más
elevadas de la región (García-Orduña 1995; Estrada y Coates-Estrada 1996).
Esta pérdida del hábitat original ha tenido consecuencias negativas en el tamaño
poblacional de los primates de la región (Rodríguez-Luna et al. 1987; Estrada y
Coates-Estrada 1996), a tal grado que se ha estimado que el 90% de las poblaciones
de mono aullador y mono araña han desaparecido en Los Tuxtlas (Estrada y
Coates-Estrada 1995).
Pese a estas condiciones desfavorables, las poblaciones de monos aulladores
son capaces de mantenerse o incluso incrementar en número en los hábitats
alterados (Clarke y Zucker 1994; Fedigan et al. 1998; Clarke et al. 2002). Sin
embargo, estos remanentes de selva no pueden considerarse como suficientes

422
 Viabilidad metapoblacional del mono aullador (Alouatta palliata mexicana)
en un paisaje altamente fragmentado en Los Tuxtlas, México

para asegurar la persistencia de sus poblaciones a largo plazo (Bicca-Marques

2003; Chapman et al. 2003) debido a su incapacidad para cumplir los requerimientos
de espacio y de recursos alimentarios (Estrada et al. 1999).
Pocos estudios han intentado explicar cómo ha afectado la fragmentación
del hábitat a la abundancia y la distribución de los primates en estos paisajes
alterados. Rodríguez-Toledo et al. (2003) mencionan que un efecto combinado
del área y la calidad del fragmento tiene una relación positiva en el tamaño de
los grupos de monos aulladores, y aunque no se encontró una relación significativa
entre el área y el número de individuos en un fragmento, sí hubo una tendencia
a que en fragmentos de mayor tamaño hubiera más número de monos aulladores.

Poblaciones fragmentadas:
una visión metapoblacional del problema

Las poblaciones pequeñas y aquellas en declinación son el foco de interés

para la conservación, ya que se asume que tienen un mayor riesgo de extinción
(Pimm et al. 1988; Simberloff 1998). La probabilidad de extinción de una población
pequeña aumenta debido a factores como la estocasticidad ambiental y demográfica,
las catástrofes naturales y el efecto Allee, así como el deterioro genético (Boyce
1992; Caughley 1994; Lande 1998). El impacto de las actividades humanas,
como la sobreexplotación, la destrucción y la fragmentación del hábitat, la
introducción de especies exóticas y las subsecuentes cadenas de extinción, dan
como resultado la reducción o desaparición de poblaciones silvestres (Diamond
1989). Además de la reducción en el número de individuos, la fragmentación de
una población puede conducir al aislamiento de las poblaciones remanentes
(Harrison 1994), con lo que disminuye su probabilidad de sobrevivencia a nivel
regional (Fahrig y Merriam 1993; Harrison 1994).
Una manera de abordar el problema de estas poblaciones fragmentadas es
el desarrollo de estudios desde una visión metapoblacional. Hoy este enfoque es
el marco teórico en muchos trabajos que tratan de investigar los efectos de la
fragmentación del hábitat en poblaciones que originalmente eran continuas
(Harrison 1994; Hanski 1999). Una metapoblación puede ser definida como un
conjunto de poblaciones locales que interactúan a través de la migración de
individuos entre poblaciones (Hanski y Gilpin 1991). Las especies cuyos hábitats
están naturalmente constituidos en parches se ajustan a un modelo metapoblacional
(Murphy et al. 1990; Harrison 1994); sin embargo, una metapoblación puede
darse en un paisaje fragmentado y, aunque la estructura del paisaje no sea
adecuada para la persistencia de la población a largo plazo, sí existe un
“enlentecimiento” de la declinación de la extinción (Hanski 1996; Hanski y
Simberloff 1997); por lo tanto, una estrategia exitosa dentro de estos paisajes
fragmentados requiere la conservación de numerosos parches de hábitat, así
como el potencial de dispersión entre ellos (“conectividad”, en términos de
ecología del paisaje; Harrison 1994).

423
 Luis Arturo Escobedo-Morales y Salvador Mandujano

Si bien varios de los estudios antes mencionados han mostrado que la

probabilidad de extinción decrece a medida que aumenta el área del hábitat,
poco se sabe sobre cómo cambia esta probabilidad de extinción con el grado de
fragmentación del hábitat (Burkey 1995). Estos aspectos deben considerarse en
las estrategias de conservación.

El análisis de viabilidad de poblaciones (AVP)

como herramienta de conservación de especies

La conservación para poblaciones silvestres en paisajes transformados es

cada vez más urgente. Es parte fundamental de los planes de manejo el entender
cómo será la dinámica de una población (Caughley y Sinclair 1994) y es necesario,
también, explorar las consecuencias que podría tener una acción o intervención
para la conservación de una población determinada (Starfield y Bleloch 1991;
Ruggiero et al. 1994; Gillman y Hails 1997). Una de las herramientas con las
que cuenta la biología de la conservación es el desarrollo de modelos sencillos
que permiten comparar de estrategias de conservación, así como realizar los
análisis de optimización y de costo-beneficio relacionados con estas propuestas
conservacionistas (Foley 1997). El determinar si una población se está comportando
como una metapoblación implica estrategias de manejo diferentes a las que se
pueden aplicar si se considera a las poblaciones totalmente aisladas. Lo mismo
sucede al querer determinar si un escenario posible con mayor conectividad del
paisaje tendrá una influencia positiva. Estas cuestiones son fundamentales para
el éxito de un programa de recuperación de una población dentro de estos
paisajes fragmentados.
Dentro de estos modelos se encuentran aquellos denominados “Análisis
de viabilidad de poblaciones” (AVP). El AVP es un proceso que examina las
fuerzas que interactúan y afectan la viabilidad de una población y en el que
pueden incluirse factores genéticos (Gilpin y Soulé 1986). Este proceso utiliza
modelos estocásticos a nivel demográfico y ambiental para predecir el tamaño
poblacional y la probabilidad de extinción de una población para un período de
tiempo dado, bajo ciertas circunstancias (Gilpin y Soulé 1986; Boyce 1992;
Beissinger y Westphal 1998). Ejemplos de la aplicación de AVP en primates,
tanto para reconocer posibles causas de la declinación de las poblaciones como
para el manejo de poblaciones amenazadas, fueron realizados con poblaciones
de gorilas (Gorilla gorilla beringei; Harcourt 1995), mangabeyes crestados
(Cercocebus galeritas; Kinnaird y O’Brien 1991), titíes leonados (Leontopithecus
spp.; Rylands 1993; Ballou et al. 1998) y muriquis (Brachyteles arachnoides;
Strier 1993). Los AVP también han sido aplicados como herramienta en el
manejo de poblaciones de macacos (Macaca fascicularis) susceptibles a explotación
sostenible (Crockett et al. 1996).
El objetivo principal de este estudio fue estimar la probabilidad de extinción
de una metapoblación de monos aulladores que habita fragmentos de selva en un

424
 Viabilidad metapoblacional del mono aullador (Alouatta palliata mexicana)
en un paisaje altamente fragmentado en Los Tuxtlas, México

paisaje muy alterado en Los Tuxtlas, Veracruz, México, bajo diferentes escenarios
de cambio en el área de los fragmentos ocupados y diferentes tasas de dispersión
derivadas de la estructura del paisaje. También exploramos la importancia relativa
de cada una de las poblaciones en la persistencia de esta metapoblación.

Métodos

Los Tuxtlas

La región de Los Tuxtlas, Veracruz, México, está naturalmente dividida en

tres partes: la norte, delimitada por el volcán San Martín Tuxtla; la sur, por el
volcán San Martín Pajapan y la central, por la sierra Santa Marta (Martín-del
Pozzo 1997; Soto y Gama 1997; Figura 1). Esta región fue decretada como
Reserva de la Biosfera en 1998 (Diario Oficial de la Federación 1998); sin
embargo, la deforestación y la extracción de madera no ha sido detenida y sigue
como en el pasado (Dirzo y García 1992). El clima es cálido a semicálido, con
una temperatura media anual de 24 ºC a 26 ºC (la mínima es de 16 ºC y la
máxima de 35 ºC) y una precipitación anual que oscila entre los 1850 mm y los
4600 mm (García 1981; Soto y García 1989). La vegetación original en la región
es la selva alta perennifolia, la cuál presenta un dosel de 30-35 m de altura
(Ibarra-Manríquez et al. 1997).

Figura 1. Ubicación geográfica del área de estudio en la porción sur de Los Tuxtlas, Veracruz, México.

425
 Luis Arturo Escobedo-Morales y Salvador Mandujano

Paisaje de estudio
El área de estudio se localiza en la base de los volcanes Santa Marta y San
Martín Pajapan, que constituyen parte de la zona de amortiguamiento al sur de
la Reserva de la Biosfera Los Tuxtlas. El área incluye ocho ejidos del municipio
de Tatahuicapan de Juárez y está delimitada por los ríos Tecuanapa y Pilapa, en
la costa del Golfo de México y las estribaciones de la Sierra de Santa Marta hasta
los 800 msnm. Además de estos dos ríos permanentes, existen arroyos con
presencia de agua, unos durante todo el año y otros solo durante la época de
lluvias. Estos afluentes corren en sitios donde las pendientes de las laderas con
frecuencia superan los 30°. En las partes bajas cercanas al mar se encuentra un
área con pendientes suaves e inundación permanente. Desde que se establecieron
los ejidos en este lugar, en la década de los años setenta, comenzó un proceso de
deforestación muy acelerado con pérdidas de vegetación original con tasas entre
3,9% y 6,6% anual (Rodríguez-Luna et al. 1987).
El área de estudio comprende unas 5000 ha, de las cuales un 11%
corresponden a 92 fragmentos de vegetación arbórea primaria (selva alta
perennifolia) o vegetación secundaria dentro de una matriz de tierras destinadas
a la ganadería y la agricultura (Figura 2). La extensión de los fragmentos varía
entre 0,3 y 75,5 ha (Palacios-Silva y Mandujano, Capítulo 17). Menos de la
mitad de los fragmentos presentan un estrato arbóreo mayor a 15 m y la mayoría
de los fragmentos son angostos y se encuentran a lo largo de los arroyos y ríos
(Rodríguez-Toledo et al. 2003). En las partes altas de los volcanes San Martín
Pajapan y Santa Marta existen extensiones grandes de bosque conservado que
podrían funcionar como fuente de individuos a los grupos existentes. Sin embargo,
un 85% de los fragmentos en la zona de estudio están a 1000 m o más de distancia
de estos bosques, con un promedio de 2800 m (Rodríguez-Toledo et al. 2003).

Conteo de la población de monos aulladores

Se realizaron conteos de grupos de monos aulladores dentro del los
fragmentos de selva entre abril de 2002 y julio de 2003. A diferencia de otros
estudios, donde se han aplicado métodos como el conteo en transectos para estimar
la densidad poblacional de primates (Ross y Reeve 2003), en el área de trabajo
fue posible realizar un conteo total de los individuos que habitan en cada parche.
Se hicieron recorridos a paso lento a lo largo de la periferia de fragmentos
menores a 10 ha; en aquellos mayores a 10 ha se hicieron recorridos por dentro
del fragmento, siguiendo veredas o cauces de ríos y arroyos. Una vez detectado
un grupo se permanecía con él hasta que los observadores participantes en el
conteo estuvieran de acuerdo en el número y la composición. Un total de 65 días
se invirtieron en el censo, con un promedio de 2,8 observadores por día. Se creó
un catálogo de individuos con características que hicieran posible su
identificación, como forma de la cara, patrones de coloración en la espalda, cola
y extremidades, así como cicatrices. Así, fue posible identificar a la mayoría de
los individuos y evitar contar más de una vez a un individuo en los grupos.

426
 Viabilidad metapoblacional del mono aullador (Alouatta palliata mexicana)
en un paisaje altamente fragmentado en Los Tuxtlas, México

Figura 2. Ubicación espacial de los fragmentos de vegetación en el área de estudio de Los Tuxtlas,
Veracruz, México. El número es el identificador de cada fragmento ocupado.

Simulación de la dinámica de la metapoblación

Empleamos el programa RAMAS Metapop (Akçakaya 2002) para simular

los factores determinísticos y estocásticos que afectan la dinámica de los grupos
de monos aulladores. RAMAS Metapop es un programa de análisis de viabilidad
de poblaciones basado en matrices de estado actual de las poblaciones que
permite añadir estocasticidad demográfica, ambiental y catástrofes, así como
información geográfica de los fragmentos. Los parámetros usados en los modelos
se presentan en el Cuadro 1.
Durante el estudio se detectaron nueve casos de movimientos de individuos,
de los cuales el 89% fueron entre fragmentos con distancia menores a 200 m
(Mandujano et al. 2006). Debido a esta baja frecuencia observada de movimientos
entre fragmentos suponemos que existe una tasa muy baja de intercambio de
individuos entre los grupos de monos aulladores, por lo que no se puedo considerar
como una sola población, y cada uno de estos grupos podría tener un comportamiento
demográfico independiente al de los otros. Por tanto, en el presente estudio
llamaremos “población” a los grupos que habitan el mismo fragmento; al menos

427
 Luis Arturo Escobedo-Morales y Salvador Mandujano

de manera operativa, se utilizó el concepto de metapoblación para este conjunto

de “poblaciones”. También se consideró que no hay inmigrantes provenientes de las
poblaciones vecinas de la Sierra de Santa Marta o del volcán San Martín Pajapan.
Registramos el número de individuos y la composición social de los grupos
para los años 2002 y 2003. Además, se tomaron en cuenta los registros del tamaño
de grupo generados por Rodríguez-Toledo (2002) para el año 2001, aunque no
fue posible contar con estimaciones de la composición social de los grupos para
ese año. Por tal razón, las tasas de fecundidad y de sobrevivencia fueron obtenidas
solo de los datos aportados por los censos de 2002 y 2003.
Las simulaciones fueron proyectadas para un período de 30 años y cada
simulación fue repetida 5000 veces. La decisión de hacer las simulaciones en
este intervalo de tiempo se debió a que las predicciones obtenidas en un plazo
de tiempo corto y mediano son determinantes para crear un marco para planes
de conservación inmediatos (Ellner et al. 2002). Un parámetro importante en las

Cuadro 1. Resumen de los parámetros usados en las simulaciones de poblaciones de

monos aulladores en el paisaje fragmentado de Veracruz, México.

Parámetro Valor utilizado en la simulación

Duración 30 años
Repeticiones 5000
Tipo de denso-dependencia Por acaparamiento (scramble)
Clases de edad Infante, juvenil y adulto
Tasa de fecundidad 0,2 (solo hembras adultas se reproducen)
Proporción de sexos al nacer 0,5
Tasa de sobrevivencia Infantes 0,85
Juveniles 0,5
Adultos 0,8
Población inicial 14 poblaciones, 73 individuos
Capacidad de carga promedio en los 1,5 individuos/ha
fragmentos
Catástrofes Huracanes: probabilidad anual de 0,1;
reducción del 30% en la capacidad de
carga, efecto regional
Enfermedades: probabilidad anual de 0,01;
reducción del 60% en la abundancia, efecto
local y transmitida por dispersores
Dispersión Juveniles de ambos sexos se dispersan,
denso-dependencia afectando la tasa de
dispersión
Estocasticidad demográfica Correlación dentro de la población de las
tasas de fecundidad y sobrevivencia con la
capacidad de carga
Correlación de las tasas vitales entre Alta correlación entre poblaciones
poblaciones

428
 Viabilidad metapoblacional del mono aullador (Alouatta palliata mexicana)
en un paisaje altamente fragmentado en Los Tuxtlas, México

simulaciones es la estimación de la capacidad de carga de los fragmentos. Para

determinar la capacidad de carga empleamos estimaciones de la biomasa vegetal
disponible para los monos aulladores a partir de estimaciones de la riqueza y la
diversidad de árboles en 15 fragmentos de selva dentro del área de estudio
(Arroyo-Rodríguez y Mandujano 2003). Se contabilizaron árboles de especies
comúnmente consumidas por monos aulladores en Los Tuxtlas (Estrada 1984;
Estrada et al. 1984, 1999; García-Orduña 2003) que tuvieran un diámetro a la
altura del pecho mayor a 20 cm. Se utilizó la ecuación sugerida por Brown y
Iverson (1992) para estimar la biomasa total por encima del nivel del suelo a
partir del dap en árboles tropicales y, luego, se calculó el incremento anual de la
biomasa (Clark et al. 2001) a partir de la biomasa total estimada con anterioridad.
Por último, la estimación del porcentaje de hojas, flores y frutos en la materia
vegetal que cae anualmente (Álvarez y Guevara 1985) permitió estimar la biomasa
vegetal disponible para monos aulladores por hectárea. Las estimaciones de las
tasas metabólicas en Alouatta a partir de Nagy y Milton (1979) hicieron posible
la transformación de la biomasa vegetal disponible por hectárea a individuos por
hectárea. La capacidad de carga usada en las simulaciones fue el promedio de
los 15 fragmentos de los que se dispuso información de los dap (1,5 ± 0,7
individuos/ha). En el Anexo 1 se muestra un ejemplo de cómo se calculó la
capacidad de carga en un fragmento.
Dos tipos de catástrofes fueron modeladas: huracanes y enfermedades.
Las condiciones climáticas en Los Tuxtlas son influenciadas en parte por ciclones
tropicales, pero muy pocos de ellos han tenido una magnitud destructiva (Soto y
Gama 1997; Estrada, comentario personal). Rodríguez-Luna et al. (1996), en un
análisis de viabilidad poblacional para la subespecie A. p. mexicana, mencionan
una probabilidad de 0,1 anual, con un impacto negativo de 10% en la reproducción
y 30% en las tasas de sobrevivencia. Consideramos que este fenómeno tiene
implicaciones a nivel regional en la reducción de la capacidad de carga. Para
nuestro modelo usamos una reducción de 30% con una probabilidad anual de 0,1.
Tanto las enfermedades como las catástrofes son eventos raros, pero
tienen un efecto devastador en las poblaciones de monos aulladores cuando
ocurren (Milton 1982). Collias y Southwick (1952) indican que, a finales de la
década de los cuarenta, una epidemia de fiebre amarilla redujo la población de
monos aulladores en Barro Colorado a un cuarto de su tamaño. Rodríguez-Luna
et al. (1996) utilizaron una probabilidad anual de 0,01 con una reducción del
40% en la reproducción y 60% en la sobrevivencia. Nosotros usamos la misma
probabilidad anual y una reducción en la abundancia del orden del 60%.
Enfermedades similares a la fiebre amarilla podrían ocurrir a nivel local, contagiadas
por los individuos dispersores.
La dispersión en poblaciones de monos aulladores ha sido estudiada por
varios autores (Jones 1980, 1995; Estrada 1982; Glander 1992; Moore 1984,
1992); no obstante, no hay información disponible acerca de la frecuencia con
que se da la dispersión en paisajes fragmentados. Esa falta de información nos
obligó a desarrollar un modelo de dispersión dependiente de la distancia entre

429
 Luis Arturo Escobedo-Morales y Salvador Mandujano

fragmentos. Este modelo consideró las distancias que los individuos deben
recorrer en la matriz del paisaje (tierras de cultivo y tierras dedicadas a la
ganadería) para alcanzar un fragmento ocupado por otra población de monos. La
función que mejor se ajustó a la frecuencia de movimientos a través de la matriz
observada en la zona de estudio con respecto a la distancia entre fragmentos fue
una de tipo exponencial negativa (Mandujano et al. 2006). Así, la probabilidad
de alcanzar un fragmento vecino que esté a cero metros sería igual a uno, mientras
que un fragmento a 100 m de distancia tendría una probabilidad aproximada de
0,6. Asumimos que la tasa de dispersión es dependiente de la densidad de
población en el fragmento; es decir, a mayor densidad de individuos mayor tasa
de dispersión. Pese a que los individuos juveniles y adultos se dispersan en
grupos, en nuestro modelo asumimos que solo los individuos juveniles son los
que se dispersan, ya que son los que contribuyen en mayor número (Glander
1992; Jones 1995).

Escenarios simulados

Usamos tres niveles de conectividad y tres niveles de cambio en el área de

los fragmentos, lo que dio lugar a nueve posibles escenarios (Cuadro 2). Las tres

Cuadro 2. Escenarios simulados para diferentes niveles de cambio en el área de los

fragmentos y conectividad del paisaje.

Cambio en el área de los fragmentos ocupados

Tasa de dispersión Pérdida de área de Se mantiene el área Incremento del área
afectada por la los fragmentos de los fragmentos de los fragmentos
conectividad del 4% anual 1% anual
paisaje
Sin dispersión entre Sin dispersión, Sin dispersión, se Sin dispersión,
fragmentos pérdida de área de mantiene el área de aumento en el área de
los fragmentos los fragmentos los fragmentos
Dispersión a través Bajo intercambio de Bajo intercambio de Bajo intercambio de
de la matriz individuos entre individuos entre individuos entre
grupos, pérdida de grupos, se mantiene grupos, aumento en
área de los el área de los el área de los
fragmentos fragmentos fragmentos
Dispersión facilitada Intercambio mayor Intercambio Intercambio
por los bosques de individuos entre favorecido de favorecido de
riparios grupos, pérdida de individuos entre individuos entre
área de los grupos, se mantiene grupos, aumento en
fragmentos el área de los el área de los
fragmentos fragmentos

430
 Viabilidad metapoblacional del mono aullador (Alouatta palliata mexicana)
en un paisaje altamente fragmentado en Los Tuxtlas, México

tendencias para el cambio en el área del hábitat fueron: considerar pérdida

constante del área de los fragmentos ocupados a una tasa anual de 4% (Dirzo y
García 1992); mantener el área del hábitat actual y considerar un aumento en el
área de los fragmentos ocupados a una tasa anual de 1%.
Los niveles de conectividad utilizados fueron: 1) aislamiento total entre
poblaciones; 2) un paisaje en el que los individuos se dispersan por la matriz de
hábitat alterado de acuerdo con la función exponencial negativa antes descrita;
y 3) un paisaje en el que la dispersión es facilitada por la creación de corredores
de vegetación riparia con una longitud de unos 15 km y una tasa de dispersión
casi seis veces más alta que la segunda condición (Figura 3). De tal manera, esta
red de corredores riparios conectaría a los fragmentos ocupados con mayor
número de individuos o a aquellos con la mayor superficie. Esta última condición
fue modificada de la propuesta hecha por Rodríguez-Toledo (2002), quien señala
que la recuperación de 31 km de franjas de vegetación riparia sería necesaria
para reconectar el paisaje actual y favorecer la dispersión proveniente de los
bosques continuos en la Sierra de Santa Marta y el volcán San Martín Pajapan.

Figura 3. Propuesta de reconexión de los fragmentos ocupados a través de la reforestación de

vegetación riparia de Los Tuxtlas, Veracruz, México, basado en la propuesta de reconexión realizada
por Rodríguez-Toledo (2002).

431
 Luis Arturo Escobedo-Morales y Salvador Mandujano

Para cada uno de los nueve escenarios simulados se obtuvo una estimación
de la abundancia en la metapoblación y el número de poblaciones remanentes,
así como la probabilidad de extinción al final de los 30 años.
Para explorar la importancia relativa de cada una de las poblaciones que
conforman la metapoblación hicimos simulaciones mediante la modificación de
los tres escenarios en los que el área de los fragmentos se mantiene y la
sustracción en cada simulación de una de las poblaciones existentes, con lo que
se lograron realizar un total de 42 escenarios adicionales (tres escenarios
iniciales por 14 poblaciones).

Resultados
Cambios en la abundancia de la población
entre el 2001 y el 2003

En los años 2001, 2002 y 2003 se detectaron un total de 71, 75 y 73

individuos, respectivamente (Cuadro 3). No se observaron diferencias significativas
en las abundancias entre los años 2001 y 2003 (U Mann-Whitney = 96,5, p = 0,94).
Las tasas finitas de crecimiento (λ) calculadas para los períodos 2001-2002 y
2002-2003 fueron de 1,05 y 0,97, respectivamente.

Cuadro 3. Abundancia de monos aulladores que habitan fragmentos de selva para los
años 2001 a 2003.

Fragmento Área (ha) Individuos

2001 2002 2003

1 11,0 3 4 3
2 9,3 5 5 5
3 4,7 7 8 7
15 11,8 10 15 14
17 57,2 5 5 6
19 29,9 11 14 11
32 5,3 6 5 6
33 3,7 6 3 4
36 75,5 1 1 1
37 32,6 1 2 1
38 5,0 0 0 1
41 6,5 5 5 5
48 13,0 1 1 1
6, 7, 8 9,6 10 7 8
Densidad ecológica promedio en 0,64 ± 0,54 0,6 ± 0,49 0,58 ± 0,48
los fragmentos (individuos/ha)

432
 Viabilidad metapoblacional del mono aullador (Alouatta palliata mexicana)
en un paisaje altamente fragmentado en Los Tuxtlas, México

Ocupación de la metapoblación y abundancias

resultantes de las simulaciones

El cambio en el área de los fragmentos ocupados tuvo un impacto significativo

en la ocupación de la metapoblación (ANDEVA una vía, F2,6 = 37,95; p < 0,0001).
Los escenarios que simularon una pérdida constante de hábitat presentan el
número más bajo de poblaciones remanentes al término de los 30 años proyectados,
comparados con los escenarios que simularon mantener o incrementar el área de
los fragmentos ocupados (Prueba de Tukey, p = 0,001 para ambas comparaciones).
La diferencia no es significativa entre los escenarios en los que se mantiene y en
los que hay un aumento del área (p = 0,86). Las tres condiciones de conectividad
simuladas no presentaron diferencias significativas en el número de poblaciones
remanentes al término de los 30 años (ANDEVA una vía, F2,6 = 0,18; p = 0,84).
Aunque no fue determinante, se observó una tendencia a que un mayor número
de poblaciones persista a medida que se aumenta la conectividad (Figura 4).
El cambio del área del hábitat tuvo un claro efecto en la abundancia de
individuos de la metapoblación (ANDEVA dos vías, F2,117 = 9,06; p < 0,001).
Al igual que en el caso del número de poblaciones remanentes en la metapoblación,
el grado de conectividad no presentó diferencias significativas en el número
final de individuos (ANDEVA dos vías, F2,117 = 0,86; p = 0,43); tampoco lo hizo
la interacción área-conectividad (ANDEVA dos vías, F4,117 = 0,18; p = 0,95).

Figura 4. Poblaciones remanentes en la metapoblación de monos aulladores en Los Tuxtlas,

Veracruz, México, a los 30 años para los nueve escenarios simulados.

433
 Luis Arturo Escobedo-Morales y Salvador Mandujano

Los tres escenarios en los que se consideró una pérdida constante de

hábitat presentaron abundancias más bajas, comparado con los resultados obtenidos
de las simulaciones de escenarios que mantuvieron o en los que se consideró un
aumento en el área de los fragmentos ocupados (Prueba de Tukey, p = 0,01 para
la comparación pérdida de área - área constante y p < 0,001 para la comparación
pérdida-aumento de área). Entre los escenarios que consideran mantener y
aumentar el área no hay diferencias relevantes (p = 0,38; Figura 5).

Probabilidad de extinción de la metapoblación

El riesgo de extinción aumentó a medida que la abundancia decreció. Las

probabilidades de extinción más bajas se presentaron cuando el área de los
fragmentos ocupados se mantiene o se incrementa. Pero cuando se simula una
pérdida de área, el riesgo de extinción aumenta hasta probabilidades por encima
de 0,35 al final de un intervalo de 30 años (Figura 6). Debemos resaltar que los
escenarios que simularon un aislamiento total y los que simularon intercambio
de individuos a través de desplazamientos solo por la matriz presentaron tendencias
muy similares. Otro resultado interesante es que el mantener el área de los
fragmentos y crear corredores riparios tienen un comportamiento similar, en la
probabilidad de extinción, que los escenarios en los que se incrementa el área de
los fragmentos ocupados y hay poco o nulo intercambio entre poblaciones.

Importancia relativa de cada población en la

probabilidad de extinción de la metapoblación

La sustracción de la población 17 (área del fragmento 57,2 ha; hoy

ocupado por 6 individuos) incrementa mucho la probabilidad de extinción de la
metapoblación en cualquiera de las tres condiciones de conectividad simuladas.
La ausencia de la población que habita el fragmento 19 (área del fragmento 29,9
ha; ocupado por 11 individuos) presenta una tendencia similar a la ausencia de
la población 17 en las simulaciones, aunque de menor magnitud (Figuras 7a y
7b). El fragmento 36 (75,5 ha; ocupado por un individuo), que es el de mayor
área en la zona de estudio, se vuelve determinante para la persistencia de la
metapoblación a medida que se incrementa la conectividad del paisaje por medio
de la creación de corredores riparios (Figura 7c). La substracción de las otras 13
poblaciones no produjo diferencias de peso con los escenarios originales en los
que se consideran todas las poblaciones.

434
 Viabilidad metapoblacional del mono aullador (Alouatta palliata mexicana)
en un paisaje altamente fragmentado en Los Tuxtlas, México

Figura 5. Abundancias finales (mediana, percentil 25% y 75%) de monos aulladores en Los Tuxtlas,
Veracruz, México, a los 30 años para los nueve escenarios evaluados.

Figura 6. Probabilidad de extinción de la metapoblación de monos aulladores bajo los nueve

escenarios simulados. El gráfico combina las tres condiciones de cambio en el área de los fragmentos
ocupados (representadas por triángulos, círculos y cuadros para cada condición simulada) y las tres
condiciones de nivel de conectividad (representadas por tres colores; blanco, gris y negro). Por
ejemplo, la línea formada por cuadros negros representa el escenario donde se consideró un incremento
anual de 4% en el área de los fragmentos y dispersión entre las poblaciones a través de corredores.

435
 Luis Arturo Escobedo-Morales y Salvador Mandujano

Figura 7. Probabilidad de extinción de la metapoblación simulando la ausencia de cada una de las

poblaciones existentes.
Línea continua: Escenario original que incluye a todas las poblaciones.
Línea discontinua: Escenarios en ausencia de una población en particular.
A. Escenarios donde se mantiene el área y no hay dispersión.
B. Escenarios donde se mantiene el área y solo hay dispersión a través de la matriz.
C. Escenarios donde se mantiene el área y la dispersión es facilitada por la creación de corredores
de vegetación riparia.

436
 Viabilidad metapoblacional del mono aullador (Alouatta palliata mexicana)
en un paisaje altamente fragmentado en Los Tuxtlas, México

Discusión

Ocupación de los fragmentos en el paisaje

En el presente estudio se detectó una ocupación promedio en los tres años

del 18% de los fragmentos. Esta baja ocupación ya había sido notada por otros
autores en la región de Los Tuxtlas. Rodríguez-Luna et al. (1987) mencionan
que en fragmentos de selva con una extensión en su conjunto de 447 ha, solo en
95 ha (21% del área) se encontraron grupos de monos aulladores y monos araña.
Estrada y Coates-Estrada (1995) determinaron una ocupación del 40% de un
total de 120 fragmentos en la porción norte de Los Tuxtlas. La similitud de los
datos encontrados en este trabajo con respecto a los estudios mencionados con
anterioridad podría sugerir que, desde 1980 hasta la fecha, la ocupación de los
fragmentos remanentes no ha declinado de manera sensible, lo que ha permitido
la persistencia de la metapoblación de los monos aulladores a esta escala
temporal. Esta aparente “estabilidad” podría reflejarse en las tasas de
crecimiento poblacional estimadas en el presente estudio, las cuales presentan
valores cercanos a uno, lo cual implica que no se han presentado grandes cambios
en el número de individuos dentro de la población. Se ha mencionado que los
monos aulladores son capaces de mantenerse o de crecer en términos poblacionales,
incluso con una pérdida moderada de su hábitat (Fedigan et al. 1998; Fedigan y
Jack 2001; Clarke et al. 2002).
Estrada y Coates-Estrada (1996) mencionan que el número de aulladores
por fragmento está positivamente correlacionado con el área y negativamente
correlacionada con la distancia al bosque más cercano y al tiempo de aislamiento
del fragmento. Es posible que el bajo número de fragmentos ocupados y el corto
intervalo de tamaños de los fragmentos (de 3 a 75 ha), comparado con el
utilizado por Estrada y Coates-Estrada (1996), con fragmentos entre 2 y 1000 ha,
no permiten distinguir esta relación área-número de individuos. Aunque esta
relación no fue clara, se ha encontrado una relación positiva entre el tamaño del
fragmento y la presencia de monos aulladores en un fragmento dentro de la zona
de estudio (Rodríguez-Toledo et al. 2003). Existen otros factores que pueden
estar influyendo en el número de individuos y en la ocupación de los fragmentos,
además de la geometría del paisaje; por ejemplo, la calidad del fragmento (Coley
y Barone 1996; Peres 1997) o perturbaciones recientes de origen antropogénico
(Terborgh 1986; Chapman y Balcomb 1998; Crockett 1998). Resulta desafortunado
para nuestro estudio el no disponer de información completa acerca del tiempo
de aislamiento de cada una de las poblaciones consideradas, ya que eso sería
muy útil para determinar algunos aspectos de la dinámica metapoblacional.
La densidad ecológica estimada en el presente estudio cae dentro del
intervalo mencionado para la especie, que va desde 0,008 hasta 1,5 individuos/ha,
con un promedio de 0,49 individuos/ha (Chapman y Balcomb 1998). La densidad
promedio en los tres años fue mayor a la detectada en otras zonas dentro de la

437
 Luis Arturo Escobedo-Morales y Salvador Mandujano

región de Los Tuxtlas; por ejemplo, Estrada (1982) estimó una densidad de 0,23
individuos/ha. Esta situación de aislamiento y sobrepoblación puede ser similar
a la observada en la población de monos aulladores del Parque Yumká, Tabasco,
donde se mantienen grupos en un relicto de vegetación de selva que tiene una
densidad de 1,6 individuos/ha (Estrada et al. 2001). Es probable que esta
población sufra grandes presiones por la disponibilidad de espacio y de recursos
alimentarios (Estrada et al. 1999) y que aparenta tener una tasa de mortalidad de
infantes y juveniles alta (Estrada et al. 2001). Estas mismas condiciones podrían
estarse dando en los grupos con alta densidad en fragmentos pequeños.

Crecimiento de la población

Durante el estudio, no hubo cambios significativos en la población. Sin

embargo, en otros sitios en los que también existe un hábitat fragmentado o
alterado, se han registrado crecimientos en poblaciones de monos aulladores.
Gilbert (2003) menciona que incluso fragmentos con una extensión de 1 ha en
apariencia pueden sostener un grupo de Alouatta. En La Pacífica, Costa Rica,
con pérdidas moderadas del 10% del bosque y un incremento en la
fragmentación del hábitat remanente, los monos aulladores parecen ajustarse a
las nuevas condiciones del hábitat (Clarke et al. 2002). Otro ejemplo que
muestra la plasticidad de la especie para crecer en hábitats alterados o reducidos
es la población en semilibertad de la isla de Agaltepec, en Veracruz, México, la
cuál presenta una densidad de 0,43 individuos/ha, con tasas de crecimiento anual
de 1,27 en promedio (Cortés-Ortiz et al. 1994). Pero en el caso de Los Tuxtlas,
la fragmentación y la pérdida del hábitat al parecer no han permitido un
crecimiento de la población. Se ha mencionado que las causas principales de la
mortalidad en primates son las enfermedades, la depredación y el cambio en el
hábitat (Young 1994), así como períodos impredecibles de escasez de alimento
de alta calidad, aunado a otros factores como el parasitismo, que afectan sobre
todo a los individuos inmaduros (Milton 1982). Un hábitat de mala calidad provocado
por la degradación continua o por eventos catastróficos puede propiciar un
mayor riesgo de malnutrición en los individuos y, por tanto, puede incrementar
las tasas de mortalidad de infantes y juveniles (ej. Janson y Van Schaik 1993).
En ausencia de presiones severas de cacería los monos aulladores pueden sobrevivir
en fragmentos de bosque, hábitats perturbados y en proximidad a asentamientos
humanos (Crockett 1998; Horwich 1998). En la parte sur de Los Tuxtlas, la
cacería podría ser considerable, debido al uso tradicional de la carne de mono
aullador como cebo para la captura del camarón de río (García-Orduña, comentario
personal); aunque esta práctica ha disminuido, todavía pueden verse sus efectos
negativos en la población (Carrillo et al. 2000).

438
 Viabilidad metapoblacional del mono aullador (Alouatta palliata mexicana)
en un paisaje altamente fragmentado en Los Tuxtlas, México

¿Incrementar el tamaño de los fragmentos o su conexión?

El presente estudio sugiere que el área del hábitat juega un papel destacado
dentro de la probabilidad de extinción de la metapoblación a corto y mediano
plazo. Existe evidencia que sugiere que la pérdida del hábitat tiene efectos negativos
en poblaciones de mamíferos tropicales (Cuarón 2000). Nosotros encontramos
que la pérdida del área correspondiente al hábitat en el paisaje aumenta mucho
la probabilidad de extinción de la metapoblación. Esto concuerda con lo propuesto
por Hanski (1999), quien menciona que una metapoblación tiene un riesgo de
extinción mayor cuando el número y el tamaño de los parches de hábitat decrecen.
Varios estudios en primates, como colobos (Colobus guereza) (Chapman et al.
2003), cercopitecos azules (Cercopithecus mitis) (Lawes et al. 2000), gorilas (G.
gorilla beringei) (Harcourt 1995) y muriquis (Brachyteles arachnoides) (Strier
1993) presentan resultados favorables al incremento del área del hábitat de
poblaciones amenazadas.
La cantidad de hábitat necesaria para asegurar la viabilidad de una población
debe ser un aspecto a considerar dentro de un plan de conservación de poblaciones
de primates. En este estudio encontramos que un incremento anual en el área de
los fragmentos del 1% no produciría efectos significativas en cuanto a la
abundancia de monos aulladores en un lapso de 30 años, aunque sí resulta importante
en cuanto a la disminución de la probabilidad de extinción de la metapoblación.
Gilbert y Setz (2001) sugieren que son necesarias áreas mayores de 100 ha
(idealmente de al menos 1000 ha) para sostener poblaciones viables de monos
aulladores rojos (A. seniculus). Aunque Chiarello (2000) menciona que para
mantener poblaciones viables de tres especies de primates en los bosques atlánticos
en Brasil se requieren más de 20 000 ha de bosque.
El incremento de la conectividad en nuestro estudio no presentó un impacto
de consideración en las abundancias finales. Pero esto no excluye, de ninguna
manera, la propuesta que surge de la teoría de paisajes y metapoblacional de
promover la conectividad dentro de un paisaje fragmentado. Swart y Lawes
(1996), mediante la simulación de la dinámica poblacional de poblaciones de
cercopitecos azules, encontraron que a medida que se aumenta el grado de
conectividad entre parches, la persistencia experimenta un gran aumento dentro
de un marco temporal de 1000 a 3000 años, mientras que no hay grandes efectos
a corto plazo (< 200 años). Aunque los beneficios de reconectar fragmentos no
son evidentes a una escala temporal corta, podrían ayudar a minimizar el efecto
de algunos factores que influyen en la persistencia de una población. La falta de
conectividad entre los fragmentos de bosque puede significar menores oportunidades
de dispersión, al comprometer el potencial reproductivo y el aumento de la
endogamia (Lindermayer y Nix 1993; Beier y Noss 1998). También pueden
presentarse tasas de crecimiento menores en los fragmentos aislados y tomar
más tiempo el reestablecimiento de las poblaciones extintas en los parches
aislados que en los conectados (Fahrig y Merriam 1985). El establecimiento de

439
 Luis Arturo Escobedo-Morales y Salvador Mandujano

corredores entre fragmentos aislados puede disminuir algunas de las presiones

derivadas de la pérdida de área de los fragmentos, como un menor hábitat de
calidad y la disponibilidad de recursos alimentarios (Glander 1992; Estrada et al.
2002). Además, los remanentes de vegetación riparia pueden proveer hábitats
adecuados para otras especies de vertebrados pequeños de bosque, al permitir su
reproduccción y funcionar como corredores que incrementan la conectividad del
paisaje (de Lima y Gascon 1999). Algunos autores han propuesto un mínimo de
200 a 300 m de ancho para facilitar movimientos de algunas especies sensibles
(Laurance y Gascon 1997; Laurance y Laurance 1999).
La conservación del área actual de los fragmentos y el impulso de estrategias
que permitan la regeneración de los parches remanentes de selva es prioritario
para la persistencia de esta metapoblación; un incremento del 1% en el área de
los fragmentos puede ser suficiente. La reconexión de los parches de hábitat
debe considerarse como una estrategia a mediano y largo plazo, pero debemos
señalar que en nuestro estudio encontramos que el escenario donde se simula la
reconexión de fragmentos por medio de una red de corredores y se mantiene el
área actual de los fragmentos presenta una tendencia similar al escenario donde
se incrementa el área y no hay intercambio de individuos, lo que evidencia los
posibles beneficios de estos corredores riparios. Tal vez la creación de una red
de corredores mayor a los 15 km simulados en algunos de los escenarios de este
estudio resultaría en probabilidades de extinción aún menores a las obtenidas.

Contribución de cada población a la persistencia

de la metapoblación

Las características específicas de los parches individuales tienen diferentes

contribuciones a la persistencia de una metapoblación. El área del fragmento y
la conectividad determinan la importancia de una población para la metapoblación
entera (Harrison 1991).
Brito y Fernández (2002) evaluaron el valor relativo de las poblaciones
locales del ratón tlacuache (Micoureus demerarae) en la persistencia de la
metapoblación; las clasificaron en tres grupos: parches pequeños y aislados (que
son los más amenazados), parches de forma circular y relativamente bien
conectados y parches grandes con alta probabilidad de persistir. El caso del
parche 17 y el 19 presentan una mayor importancia para la metapoblación y
podrían comportarse como la tercera categoría mencionada por Brito y
Fernández (2002). El fragmento 36 es relevante en la persistencia de la
metapoblación a medida que se aumenta la conectividad del paisaje. El resto de
los fragmentos ocupados, con un área menor de 15 ha, podrían considerarse
menos significativos para la persistencia de la metapoblación.
La densidad y la composición social dentro de cada población podrían
jugar un papel destacado en la dinámica metapoblacional. Contrario a lo que se
esperaría en la teoría metapoblacional tradicional, los parches pequeños pueden

440
 Viabilidad metapoblacional del mono aullador (Alouatta palliata mexicana)
en un paisaje altamente fragmentado en Los Tuxtlas, México

resultar primordiales para la persistencia de la metapoblación, si esta funciona

como un sistema con una combinación de poblaciones más persistentes con baja
emigración y poblaciones efímeras y alta emigración (Crone et al. 2001). Este
sería el caso si la dispersión fuera dependiente de la densidad, como se simuló
en este estudio. El intercambio de individuos entre los fragmentos de mayor área
y más baja densidad podría disminuir la probabilidad de extinción.
Sin embargo, si en los fragmentos menores a 15 ha y cercanos a su capacidad
de carga se mantiene el área, el ingreso de individuos procedentes de otras
poblaciones podría incluso ocasionar que se comportaran como poblaciones
pseudo-sumideros: poblaciones viables que dejan de serlo solo porque la dispersión
de individuos hacia ellos disminuye la fecundidad o incrementa la mortalidad,
como resultado de la denso-dependencia (Watkinson y Sutherland 1995), por
competencia intraespecífica por recursos genéticos o físicos entre los inmigrantes
y los residentes (Clinchy 1997).
Estas diferencias en la contribución a la persistencia de cada una de las
poblaciones dentro de la metapoblación conllevaría una estrategia diferente para
su conservación. Los fragmentos con mayor área y relativamente conectados con
otros fragmentos ocupados requieren protección inmediata. Las poblaciones que
habitan fragmentos con área pequeña, con altas densidades y un grado de
aislamiento mayor requerirán de acciones más drásticas para su conservación,
como puede ser su reubicación en alguno de los fragmentos grandes y con baja
densidad de monos.

Conclusiones

La metapoblación de monos aulladores estudiada podría enfrentar un

riesgo de extinción grande debido solamente a su condición fragmentada y su
bajo número poblacional. Algunos autores han señalado ciertas características
dentro de una especie que la hacen vulnerable a la fragmentación de su hábitat.
Además de los problemas ya mencionados por el pequeño tamaño poblacional
(Lande 1993; Pimm et al. 1988; Henle et al. 2004), la baja capacidad de los
monos aulladores de dispersarse de manera efectiva a través de una matriz de
terrenos dedicados a actividades agrícolas o ganaderas hace que esta metapoblación
incremente su aislamiento y su probabilidad de extinguirse. Especies que evitan
la matriz (Gascon et al. 1999; Henle et al. 2004) y son especialistas en sus
requerimientos de hábitat (Davies et al. 2000; Henle et al. 2004) tienden a
declinar o a desaparecer en estos fragmentos de hábitats pequeños. Además, la
dinámica de los grupos de especies sociales podría ejercer una gran fuerza
centrípeta que inhibe la dispersión a través de un hábitat hostil (Laurance 1990;
Swart y Lawes 1996).
La modificación de la matriz puede proveer oportunidades para reducir el
aislamiento de un parche y, así, disminuir la probabilidad de extinción dentro de

441
 Luis Arturo Escobedo-Morales y Salvador Mandujano

estos paisajes fragmentados (Ricketts 2001). Esto implica que una estrategia de
conservación de esta metapoblación de monos aulladores debe considerar, además
de las condiciones ecológicas, las condiciones sociales y económicas de las
comunidades humanas dentro de este paisaje. El 85% de las actividades
productivas en el sur de Los Tuxtlas corresponden a ganadería y agricultura; la
zona presenta una población humana en crecimiento, con una densidad de cerca
de 60 habitantes/km2 (INEGI 2000). Promover estrategias productivas que sean
menos agresivas con las selvas y otros tipos de vegetación nativa y que permitan
un desarrollo económico sostenible son, en definitiva, urgentes dentro de la
región de Los Tuxtlas.

Agradecimientos

Agradecemos a The American Society of Primatology (ASP) y Primate

Conservation Inc. (PCI), por el apoyo financiero para este estudio. El primer
autor recibió una beca por parte del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología
(CONACYT). El Departamento de Biodiversidad y Ecología Animal del
Instituto de Ecología A. C. proporcionó el soporte necesario para la finalización
de esta investigación. Los autores agradecemos la hospitalidad e invaluable
asistencia en campo de la familia Mateo Gutiérrez y a Rubén Mateo, Francisco
García-Orduña y Domingo Canales, del Instituto de Neuroetología de la
Universidad Veracruzana, las facilidades para realizar este estudio. También
agradecemos la ayuda en campo y en el manejo de los sistemas de información
geográfica a E. Mildred Rodríguez-Toledo y Rodolfo Palacios. Los comentarios
de Miguel Equihua, Alfredo Cuarón y Alejandro Estrada al trabajo de tesis del
primer autor, del cual se deriva el presente capítulo, fueron determinantes para
mejorar todo el estudio.

Referencias
Akçakaya, H. R. 2002. RAMAS Metapop: Viability Analysis for Stage-structured
Metapopulations (version 4.0). Applied Biomathematics, Setauket, New
York.
Álvarez, J. y S. Guevara. 1985. Caída de hojarasca en la selva. Páginas 171-189
en A. Gómez-Pompa y S. del Amo, editores. Investigaciones sobre la
Regeneración de Selvas Altas en Veracruz, México. Volumen II. Editorial
Alambra Mexicana, México, D. F.
Arroyo-Rodríguez, V. y S. Mandujano. 2003. Comparison of flora structure between
unoccupied and occupied fragments by Alouatta palliata mexicana in
southeast Mexico. Neotropical Primates 11:168-171.

442
 Viabilidad metapoblacional del mono aullador (Alouatta palliata mexicana)
en un paisaje altamente fragmentado en Los Tuxtlas, México

Ballou, J. D.; R. C. Lacy; D. G. Kleiman; A. B. Rylands y S. Ellis, editores. 1998.

Leontophitecus II: The second population and habitat viability assessment
for lion tamarins (Leontophitecus). IUCN/SSC Conservation Breeding
Specialist Group, Apple Valley, Minnesota.
Beier, P. y R. F. Noss. 1998. Do habitat corridors provide connectivity?
Conservation Biology 12:1241-1252.
Beissinger, S. R. y M. I. Westphal. 1998. On the use of demographics models of
population viability in endangered species management. Journal of Wild-
life Management 62:821-841.
Bicca-Marques, J. C. 2003. How do howler monkeys cope with habitat
fragmentation? Páginas 283-303 en L. K. Marsh, editor. Primates in
Fragments: Ecology and Conservation. Kluwer Academic/Plenum
Publishers, New York.
Boyce, M. S. 1992. Population viability analysis. Annual Review of Ecology and
Systematics, 23:481-506.
Brito, D. y F. A. S. Fernández. 2002. Patch relative importance to metapopulation
viability: the neotropical marsupial Micoureus demerarae as a case study.
Animal Conservation 5:45-51.
Brown, S. y L. R. Iverson. 1992. Biomass estimates for tropical forests. World
Resources Review 4:366-384.
Burkey, T. V. 1995. Extinction rates in archipielagos: Implications for populations
in fragmented habitats. Conservation Biology 9:527-541.
Carrillo, E.; G. Wong y A. D. Cuarón. 2000. Monitoring mammal populations in
Costa Rican protected areas under different hunting restrictions.
Conservation Biology 14:1580-1591.
Caughley, G. 1994. Directions in conservation biology. Journal of Animal Ecology
63:215-244.
Caughley, G. y A. R. E. Sinclair. 1994. Wildlife Ecology and Management.
Blackwell Science, Boston.
Chapman, C. A. y S. R. Balcomb. 1998. Population characteristics of howlers:
Ecological conditions or group history. International Journal of Primatology
19:385-403.
Chapman, C. A.; M. J. Lawes; L. Naughton-Treves y T. Gillespie. 2003. Primate
survival in community-owned forest fragments: Are metapopulations
models useful amidst intensive use? Páginas 63-78 en L. K. Marsh, editor.
Primates in Fragments: Ecology and Conservation. Kluwer Academic/Plenum
Publishers, New York.
Chiarello, A. G. 2000. Density and population size of mammals in remnants of
Brazilian Atlantic forest. Conservation Biology 14:1649-1657.
Clark, D. A.; S. Brown; D. W. Kicklighter; J. Q. Chambers; J. R. Thomlinson; J.
Ni y E. A. Holland. 2001. Net primary production in tropical forests: An
evaluation and synthesis of existing data. Ecological Applications 11:371-384.

443
 Luis Arturo Escobedo-Morales y Salvador Mandujano

Clarke, M. R. y E. L. Zucker. 1994. Survey of the howling monkey population

at La Pacifica: A seven-year follow-up. International Journal of Primatology
15:61-73.
Clarke, M. R.; C. M. Crockett; E. L. Zucker y M. Zaldivar. 2002. Mantled
howler population of Hacienda La Pacifica, Costa Rica, between 1991 and
1998: Effects of deforestation. American Journal of Primatology 56:155-163.
Clinchy, M. 1997. Does immigration “rescue” populations from extinction?
Implications regarding movement corridors and the conservation of
mammals. Oikos 80:618-622.
Coley, P. D. y J. A. Barone. 1996. Herbivory and plant defenses in tropical
forests. Annual Review of Ecology and Systematics 27:305-325.
Collias, N. y C. Southwick. 1952. A field study of population density and social
organization in howling monkeys. Proceedings of The American
Philosophical Society 96:143-156.
Cortés-Ortiz, L.; E. Rodríguez-Luna; M. Martínez-Morales y E. Carrera-
Sánchez. 1994. Parámetros demográficos de un grupo de monos aulladores
(Alouatta palliata) en semilibertad. La Ciencia y el Hombre 18:151-166.
Crocket, C. M. 1998. Conservation biology of the genus Alouatta. International
Journal of Primatology 19:549-577.
Crockett, C. M.; R. C. Kyes y D. Sajuthi. 1996. Modeling managed monkeys
populations: Sustainable harvest of longtailed macaques on a natural
habitat island. American Journal of Primatology 40:343-360.
Crone, E. E.; D. Doak y J. Pokki. 2001. Ecological influences on the dynamics
of a field vole metapopulation. Ecology 82:831-843.
Cuarón, A. D. 2000. Effects of land-cover changes on mammals in a neotropical
region: a modeling approach. Conservation Biology 14:1676-1692.
Davies, K. F.; C. R. Margules y J. F. Lawrence. 2000. Which traits of species
predict population declines in experimental forest fragments? Ecology
81:1450-1461.
De Lima, M. G. y C. Gascon. 1999. The conservation value of linear forest
remnants in central Amazonia. Biological Conservation 91:241-247.
Diamond, J. 1989. Overview of recent extinctions. Páginas 37-41 en D. Western
y M. C. Pearl, editores. Conservation for the Twenty-First Century.
Oxford University Press, New York, USA.
Diario Oficial de la Federación. 23 de noviembre de 1998. Decreto por el que se
declara área natural protegida, con el carácter de reserva de la biosfera, la
región denominada Los Tuxtlas, ubicada en los municipios de Ángel R.
Cabada, Catemaco, Mecayapan, Pajapan, San Andrés Tuxtla, Santiago
Tuxtla, Soteapan y Tatahuicapan de Juárez, en el estado de Veracruz.
Dirzo, R. y M. C. García. 1992. Rates of deforestation in Los Tuxtlas, a
neotropical area in Veracruz, Mexico. Conservation Biology 6:84-90.
Ellner, S. P.; J. Fieberg; D. Ludwig y C. Wilcox. 2002. Precision of population
viability analysis. Conservation Biology 16:258-261.

444
 Viabilidad metapoblacional del mono aullador (Alouatta palliata mexicana)
en un paisaje altamente fragmentado en Los Tuxtlas, México

Estrada, A. 1982. Survey and census of howler monkeys (Alouatta palliata) in

the rain forest of Los Tuxtlas, Veracruz, Mexico. American Journal of
Primatology 2:363-372.
Estrada, A. 1984. Resource use by howler monkeys (Alouatta palliata) in the
rain forest of Los Tuxtlas, Veracruz, Mexico. International Journal of
Primatology 5:105-131.
Estrada, A. y R. Coates-Estrada. 1988. Tropical rain forest conversion and
perspectives in the conservation of wild primates (Alouatta and Ateles) in
Mexico. American Journal of Primatology 14:315-327.
Estrada, A. y R. Coates-Estrada. 1995. La contracción y fragmentación de las
selvas y las poblaciones de primates silvestres. El caso de Los Tuxtlas,
Veracruz. Páginas 25-60 en E. Rodríguez Luna; L. Cortés Ortiz y J.
Martínez Contreras, editores. Estudios Primatológicos en México. Volumen
II. Universidad Veracruzana, Xalapa, Veracruz, México.
Estrada, A. y R. Coates-Estrada. 1996. Tropical rain forest fragmentation and
wild populations of primates at Los Tuxtlas, Mexico. International Journal
of Primatology 5:759-783.
Estrada, A.; R. Coates-Estrada; C. Vásquez-Yanes y A. Orozco-Segovia. 1984.
Comparison of frugivory by howling monkeys (Alouatta palliata) and
bats (Artibeus jamaicensis) in the tropical rain forest of Los Tuxtlas,
Mexico. American Journal of Primatology 7:3-13.
Estrada, A.; S. Juan-Solano; T. Ortiz Martínez y R. Coates-Estrada. 1999.
Feeding and general activity patterns of a howler monkey (Alouatta palliata)
troop living in a forest fragment at Los Tuxtlas, Mexico. American Journal
of Primatology 48:167-183.
Estrada, A.; Y. García; D. Muñoz y B. Franco. 2001. Survey of the population of
howler monkeys (Alouatta palliata) at Yumka Park in Tabasco, Mexico.
Neotropical Primates 9:12-15.
Estrada, A.; A. Mendoza; L. Castellanos; R. Pacheco; S. Van Belle; Y. García y
D. Muñoz. 2002. Population of the black howler monkey (Alouatta pigra)
in a fragmented landscape in Palenque, Chiapas, Mexico. American
Journal of Primatology 58:45-55.
Fahrig, L. y G. Merriam. 1985. Habitat patch connectivity and population
survival. Ecology 66:1762-1768.
Fahrig, L. y G. Merriam. 1993. Conservation of fragmented populations.
Conservation Biology 8:50-59.
Fedigan, L. M.; L. M. Rose y R. M. Ávila. 1998. Growth of mantled howler
groups in a regenerating Costa Rican dry forest. International Journal of
Primatology 19:405-432.
Fedigan, L. M. y K. Jack. 2001. Neotropical primates in a regenerating Costa
Rican dry forest: A comparison of howler and capuchin population patterns.
International Journal of Primatology 22:689-713.

445
 Luis Arturo Escobedo-Morales y Salvador Mandujano

Foley, P. 1997. Extinction models for local populations. Páginas 215-246 en I.

Hanski y M. E. Gilpin, editores. Metapopulation Biology: Ecology, Genetics
& Evolution. Academic Press, London, UK.
García, E. 1981. Modificaciones al Sistema de clasificación de Koeppen.
Instituto de Geografía, UNAM, México, D. F.
García-Orduña, F. 1995. Fragmentación del hábitat y demografía de primates en
la región de los Tuxtlas, Veracruz. Páginas 61-80 en E. Rodríguez Luna;
L. Cortés Ortiz y J. Martínez Contreras, editores. Estudios Primatológicos
en México. Volumen II. Universidad Veracruzana, Xalapa, Veracruz, México.
García-Orduña, F. 2003. Comparación de las estrategias de forrajeo de Ateles
geoffroyi vellerosus y Alouatta palliata mexicana en un fragmento de selva
en la Sierra de Santa Marta, Veracruz. Tesis de Maestría (Neuroetología).
Instituto de Neuroetología, Universidad Veracruzana, Veracruz, México.
Gascon, C.; T. E. Lovejoy; R. O. Bierregaard Jr.; J. R. Malcolm; B. Zimmerman;
M. Tocher y S. Borges. 1999. Matrix habitat and species richness in
tropical forest remnants. Biological Conservation 91:223-229.
Gilbert, K. A. 2003. Primates and fragmentation of Amazon forest. Páginas 145-157
en L. K. Marsh, editor. Primates in Fragments: Ecology and Conservation.
Kluwer Academic/Plenum Publishers, New York.
Gilbert, K. A. y E. Z. Setz. 2001. Primates in a fragmented landscape. Six
species in Central Amazonia. Páginas 262-270 en R. O. Bierregaard Jr.; C.
Gascon; T. E. Lovejoy y R. Mesquita, editores. Lessons from Amazonia:
The Ecology and Conservation of a Fragmented Forest. Yale University
Press, New Haven.
Gillman, M. y R. Hails. 1997. An Introduction to Ecological Modelling. Putting
Practice into Theory. Blackwell Science. Osney Mead, Oxford, UK.
Gilpin, M. E. y M. E. Soulé. 1986. Minimum viable populations: processes of
species extinction. Páginas 19-34 en M. E. Soulé, editor. Conservation
Biology: The Science of Scarcity and Diversity. Sinauer Associates,
Sunderland, Massachussetts.
Glander, K. E. 1992. Dispersal patterns in Costa Rican mantled howling
monkeys. International Journal of Primatology 13:415-436.
Hanski, I. 1996. Metapopulation ecology. Páginas 13-43 en O. E. Rhodes Jr.; R.
K. Chesser y M. H. Smith, editores. Population Dynamics in Ecological
Space and Time. University of Chicago Press, Chicago.
Hanski, I. 1999. Metapopulation Ecology. Oxford University Press, Osney
Meads, UK.
Hanski, I. y M. Gilpin. 1991. Metapopulation dynamics: Brief history and
conceptual domain. Páginas 3-16 en M. Gilpin e I. Hanski, editores.
Metapopulation Dynamics. Academic Press, London, UK.
Hanski, I. y D. Simberloff. 1997. The metapopulation approach, its history,
conceptual domain, and application to conservation. Páginas 5-26 en I.
Hanski y M. E. Gilpin, editores, Metapopulation Biology: Ecology, Genetics
& Evolution. Academic Press, London, UK.

446
 Viabilidad metapoblacional del mono aullador (Alouatta palliata mexicana)
en un paisaje altamente fragmentado en Los Tuxtlas, México

Harcourt, A. H. 1995. Population viability estimates: Theory and practice for a

wild gorilla population. Conservation Biology 9:134-142.
Harrison, L. 1991. Dispersal and connectivity in metapopulations. Biological
Journal of The Linnean Society 42: 89-104.
Harrison, S. 1994. Metapopulations and conservation. Páginas 111-128 en P. J.
Edwards; R. M. May y N. R. Webb, editores. Large-Scale Ecology and
Conservation Biology. Blackwell Science, Oxford, UK.
Henle, K; K. F. Davies; M. Kleyer; C. Margules y J. Settele. 2004. Predictors of
species sensitivity to fragmentation. Biodiversity and Conservation
13:207-251.
Horwich, R. H. 1998. Effective solutions for howler conservation. International
Journal of Primatology 19:579-598.
Ibarra-Manríquez, G.; M. Martínez-Ramos; R. Dirzo y J. Núñez-Farfán. 1997.
La vegetación. Páginas 61-85 en E. González-Soriano; R. Dirzo y R. C.
Vogt, editores. Historia Nacional de Los Tuxtlas. UNAM, CONABIO,
México, D. F.
INEGI (Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informática). 2000. XII
Censo General de Población y Vivienda 2000.
Janson, C. H. y C. P. van Schaik. 1993. Ecological risk aversion in juvenile
primates: slow and steady wins the race. Páginas 57-74 en M. E. Pereira
y L. A. Fairbanks, editores. Juvenile primates: Life history, development
and behavior. Oxford University Press, Oxford.
Jones, C. B. 1980. Seasonal parturition mortality and dispersal in the mantled
howler monkey, Alouatta palliata, Gray. Brenesia 17:1-9.
Jones, C. B. 1995. Dispersal in mantled howler monkeys: A threshold model.
Mastozoologia Neotropical 2:207-211.
Kinnaird, M. F. y T. G. O’Brien. 1991. Viable populations for an endangered
forest primate, the Tana River crested mangabey (Cercocebus galeritus).
Conservation Biology 5:203-213.
Lande R. 1993. Risks of population extinction from demographic and environmental
stochasticity and random catastrophe. American Naturalist 142: 911-927.
Lande, R. 1998. Demographic stochasticity and Allee effect on a scale with
isotrophic noise. Oikos 83:353-358.
Laurance, S. G. y W. F. Laurance. 1999. Tropical corridors: use of linear rainforest
remnants by arboreal mammals. Biological Conservation 91:231-239.
Laurance, W. F. 1990. Comparative responses of five arboreal marsupials to
tropical forest fragmentation. Journal of Mammalogy 71:641-653.
Laurance, W. F. y C. Gascon. 1997. How to creatively fragment a landscape.
Conservation Biology 11:577-579.
Lawes, M. J.; P. E. Mealin y S. E. Piper. 2000. Patch occupancy and potential
metapopulation dynamics of three forest mammals in fragmented
afromontane forest in South Africa. Conservation Biology 14:1088-1098.
Lindenmayer, D. B. y H. A. Nix. 1993. Ecological principles for the design of
wildlife corridors. Conservation Biology 7:627-630.

447
 Luis Arturo Escobedo-Morales y Salvador Mandujano

Mandujano, S.; L. A. Escobedo-Morales; R. Palacios-Silva; V. Arroyo-

Rodríguez y E. M. Rodríguez-Toledo. 2006. A metapopulation approach
to conservation of howler monkeys in highly altered landscape in Mexico.
Pp. 513-538, en A. Estrada; P. Garber, M. Pavelka y L. Luecke, editores.
New Perspectives in Mesoamerican Primatology: Distribution, Ecology,
Behaviour and Conservation. Springer, New York. 600 pp.
Martín-del Pozzo, A. L. 1997. Geología. Páginas 25-31 en E. González-Soriano;
R. Dirzo y R. C. Vogt, editores. 1997. Historia Natural de Los Tuxtlas.
UNAM, CONABIO, México, D. F.
Milton, K. 1982. Dietary quality and demographic regulation in a howler
monkey population. Páginas 273-289 en E. G. Leigh; Jr.; A. S. Rand y D.
M. Windsor, editores. The Ecology of a Tropical Forest. Seasonal Rhytms
and Long-Term Changes. Smithsonian Institution Press, Washington, D. C.
Moore, J. 1984. Female transfer in primates. International Journal of
Primatology 5:537-589.
Moore, J. 1992. Dispersal, nepotism, and primate social behavior. International
Journal of Primatology 13:361-378.
Murphy, D. D.; K. E. Freas y S. B. Weiss. 1990. An environmental-metapopulation
approach to the conservation of an endangered invertebrate. Conservation
Biology 4: 41-51.
Nagy, K. A. y K. Milton. 1979. Energy metabolism and food consumption by
wild howler monkeys (Alouatta palliata). Ecology 60:475-480.
Peres, C. A. 1997. Effects of habitat quality and hunting pressure on arboreal
folivore density in Neotropical forests: A case study of howler monkeys
(Alouatta spp.). Folia Primatologica 68:199-222.
Pimm, S. L.; H. L. Jones y J. Diamond. 1988. On the risk of extinction. The
American Naturalist 132:757-785.
Ricketts, T. H. 2001. The matrix matters: Effective isolation in fragmented
landscapes. American Naturalist 158:87-99.
Rodríguez-Luna, E. 1997. Alouatta palliata (Mono aullador, mono zambo,
saraguato). Páginas 611-616 en E. González-Soriano; R. Dirzo y R. C.
Vogt, editores. Historia Natural de Los Tuxtlas. UNAM, CONABIO,
México, D. F.
Rodríguez-Luna, E.; F. García-Orduña; G. Silva-López y D. Canales-Espinosa.
1987. Primate conservation in Mexico. Primate Conservation 8:114-118.
Rodríguez-Luna, E.; L. Cortés-Ortiz; P. Millar y S. Ellis. 1996. Population and
Habitat Viability Assessment for the Mantled Howler Monkey (Alouatta
palliata mexicana). IUCN/SSC Conservation Breeding Specialist Group,
Appley Valley, Minnesota.
Rodríguez-Toledo, E. M. 2002. Propuesta sobre la conexión de fragmentos
como alternativa para la conservación del mono aullador (Alouatta palliata
mexicana) en un paisaje alterado en “Los Tuxtlas”, Veracruz. Tesis de
Maestría (Manejo de Fauna Silvestre). Instituto de Ecología, A. C. Xalapa,
Veracruz, México.

448
 Viabilidad metapoblacional del mono aullador (Alouatta palliata mexicana)
en un paisaje altamente fragmentado en Los Tuxtlas, México

Rodríguez-Toledo, E. M.; S. Mandujano y F. García-Orduña. 2003. Relationships

between forest fragments and howler monkeys (Alouatta palliata
mexicana) in Southern Veracruz, Mexico. Páginas 79-97 en L. K. Marsh,
editor. Primates in Fragments: Ecology and Conservation. Kluwer
Academic/ Plenum Publishers, New York.
Ross, C. y N. Reeve. 2003. Survey and census methods: Population distribution
and density. Páginas 90-109 en J. M. Setchell y D. J. Curtis, editores. Field
and Laboratory Methods in Primatology. A Practical Guide. Cambridge
University Press, Cambridge, UK.
Ruggiero, L. F.; G. D. Hayward y J. R. Squires. 1994. Viability analysis in
biological evaluations: concepts of population viability analysis, biological
population, and ecological scale. Conservation Biology 8:364-372.
Rylands, A. B. 1993. Population viability analyses and the conservation of the
lion tamarins, Leontopithecus of south-east Brazil. Primate Conservation
14/15:34-42.
Simberloff, D. 1998. Small and declining populations. Páginas 116-134 en W. J.
Sutherland, editor. Conservation Science and Action. Blackwell Science,
Osney Mead, UK.
Soto, M. y E. García. 1989. Atlas Climático del Estado de Veracruz. Instituto de
Ecología, Xalapa, México.
Soto, M. y L. Gama. 1997. Climas. Páginas 7-23 en E. González-Soriano; R.
Dirzo y R. C. Vogt, editores. Historia Natural de Los Tuxtlas. UNAM,
CONABIO, México, D. F.
Starfield, A. M. y A. L. Bleloch. 1991. Building Models for Conservation and
Wildlife Management. 2nd Edition. Burgess International Group Inc,
Edina, Minnesota.
Strier, K. B. 1993. Viability analyses of an isolated population of muriqui
monkeys (Brachyteles arachnoides): Implications for primate conservation
and demography. Primate Conservation 14/15:43-52.
Swart J. y M. J. Lawes. 1996. The effect of habitat patch connectivity on
samango monkey (Cercopithecus mitis) metapopulation persistence.
Ecological Modelling. 93:57-74.
Terborgh, J. 1986. Keystone plant resources in the tropical forests. Páginas 330-
344 en M. E. Soulé, editor. Conservation Biology. The Science of Scarcity
and Diversity. Sinauer, Sunderland, Massachusetts.
Watkinson, A. R. y W. J. Sutherland. 1995. Sources, sinks and pseudo-sinks.
Journal of Animal Ecology 64:126-130.
Young, T. P. 1994. Natural die-offs of large mammals: Implications for
conservation. Conservation Biology 8:410-418.

449
 Luis Arturo Escobedo-Morales y Salvador Mandujano

ANEXO

Anexo 1. Ejemplo de la estimación de la capacidad de carga dentro de los fragmentos de

selva.

A continuación se presenta la manera en que se estimó la capacidad de carga

para el fragmento 41, el cuál tiene una extensión de 6,5 ha y es habitado
actualmente por cinco individuos.
• En trayectos equivalentes a un total de 0,1 ha se encontraron seis árboles con
un diámetro entre 20 y 71 cm de dap (20,4; 22,6; 30,2; 33,4; 40,7; 71,6) (ver
Arroyo-Rodríguez y Mandujano 2003). Para cada uno de estos se calculó su
biomasa en peso seco, a partir de la ecuación obtenida por Brown e Iverson
(1992): Y = 21,297 – 6,935dap + 0,74dap2; donde Y = biomasa por árbol en
kg y dap = diámetro del tronco a la altura del pecho en cm, estimándose que
en total los árboles contaban con una biomasa de 5811,6 kg.
• Después de obtenida la biomasa para cada árbol se estimó el incremento anual
materia vegetal mediante la ecuación de la regresión derivada por Clark et al.
(2001): y = 1,05ln(x) – 2,91; donde y = incremento de biomasa por encima
del suelo (biomasa/ha/año) y x = biomasa por encima del suelo (biomasa/ha).
Se obtuvo un incremento anual de 22,7 kg/año
• De este incremento se consideró que el 77% corresponde a hojas jóvenes,
flores y frutos que son potencialmente utilizables por los monos aulladores;
así, 17,5 kg/año están disponibles.
• Extrapolando este valor a una hectárea se obtuvieron 175 kg de materia
vegetal disponible/ha. A su vez, se dividió este valor entre la tasa de consumo
de monos aulladores (19,7 kg materia vegetal/año por kg de biomasa de
monos) (Nagy y Milton 1979) y el peso promedio de un individuo (5,5 kg)
(Rodríguez-Luna 1997); de esta manera se estimó una capacidad de carga
para el fragmento 41 de 1,6 monos/ha.

450