REVISIÓN

Neuroanatomía funcional de los aprendizajes implícitos:

asociativos, motores y de hábito
M. Correa

NEUROANATOMÍA FUNCIONAL DE LOS APRENDIZAJES IMPLÍCITOS: ASOCIATIVOS, MOTORES Y DE HÁBITO

Resumen. Objetivo. Abordar la neuroanatomía de los aprendizajes implícitos que requieren asociaciones estímulo-respuesta:
clásico, instrumental, motor y de hábito. Desarrollo. Estos aprendizajes tienen en común el requerimiento de una progresión
en el aprendizaje de procedimientos que, en general, aportan información sobre el ‘cómo hacer las cosas’ por oposición a
‘qué son las cosas’ y en la implicación de los circuitos neurales formados por los ganglios basales, el córtex prefrontal y la
amígdala, principalmente. El aprendizaje de hábitos se ilustra desde las teorías que describen la adicción como un proceso
que sigue una progresión de respuesta reforzada a un hábito donde prima una supraselección de asociaciones estímulo-res-
puesta que queda carente de control cognitivo voluntario. La relación entre el aprendizaje pavloviano e instrumental se pone
de manifiesto en los estudios de transferencia y automodelado. Uno de los sistemas de neurotransmisión que ha demostrado
afectar a la adquisición del aprendizaje es el sistema de dopamina. Conclusión. Los aprendizajes de procedimientos expues-
tos aquí comparten en general las asociaciones entre estímulo-respuesta-reforzador, aunque la diferencia entre ellos residiría
en el grado en el que uno de estos componentes, o las asociaciones entre ellos, se desarrolla, y esto viene regulado por el gra-
do de implicación de los circuitos frontoestriadoamigdalinos. [REV NEUROL 2007; 44: 234-42]
Palabras clave. Adicción. Estriado. Memoria procedimental. Refuerzo.

INTRODUCCIÓN san a través de la ejecución. Esta propuesta de división entre

El aprendizaje es el proceso por el cual los organismos modifi-
can su conducta para adaptarse a las condiciones cambiantes del
medio que los rodea. Es, junto con la evolución, el modo princi-
pal de adaptación de los seres vivos [1]. Un entorno cambiante
requiere de una gran plasticidad conductual y ésta refleja la
plasticidad neuronal. Por tanto, el aprendizaje puede considerar-
se como un cambio en el sistema nervioso que resulta de la expe-
riencia y que origina cambios duraderos en la conducta de los
organismos. Lo que aprendemos se retiene o almacena en nues-
tro cerebro y constituye lo que denominamos memoria. Así, un
recuerdo sería un patrón de actividad de un gran número de neu-
ronas evocado por un estímulo o por una configuración estimu-
lar. Dicho patrón de actividad se almacena mediante la asocia-
ción de sus elementos de tal forma que si se presenta sólo una
parte o subconjunto de esa asociación, se evoca la actividad en el
resto de la red [2]. Aprendizaje y memoria son dos procesos
estrechamente ligados y están, además, presentes en muchos otros
procesos cerebrales como la percepción o la motivación.
TIPOS Y CARACTERÍSTICAS
DE LOS SISTEMAS DE MEMORIA
La memoria es un proceso que depende de diferentes sistemas
cerebrales. La distinción principal habría que hacerla entre la
capacidad de recuperar conscientemente hechos (memoria de-
clarativa) y un conjunto heterogéneo de capacidades de aprendi-
zaje no conscientes (memoria no declarativa) que sólo se expre-
Aceptado tras revisión externa: 02.11.06.
Área de Psicobiología. Universitat Jaume I. Castellón, España.
Correspondencia: Dra. Mercè Correa Sanz. Área de Psicobiología. Uni-
versitat Jaume I. Campus Riu Sec. E-12071 Castellón. Fax: +34 964 729 267.
E-mail: correa@psb.uji.es
Agradecimientos. Al Dr. J.D. Salamone y a la Dra. M. Miquel, por sus inte-
resantes comentarios y ayuda en el proceso de redacción.
© 2007, REVISTA DE NEUROLOGÍA
memoria declarativa y no declarativa o, lo que es lo mismo,
entre explícita e implícita, se refleja no sólo en las estructuras
neuroanatómicas que las controlan, sino también en el tipo de
información que procesan y en las características operativas de
cada una [3].
Schacter acuñó el término ‘memoria implícita’ en los años
ochenta [4]. Según este autor, ‘la memoria implícita se revela
cuando experiencias previas facilitan la ejecución en una tarea
que no requiere del recuerdo consciente o intencionado de dichas
experiencias’; podríamos decir que son nuestros recuerdos no
conscientes en los cuales están basados nuestros hábitos percep-
tivos y motores. En general, aportan información de cómo reali-
zar las acciones y operaciones que solemos hacer. Estos aprendi-
zajes tienen en común su alto valor de adaptación y superviven-
cia de la especie y, por tanto, son filogenéticamente antiguos.
NEUROANATOMÍA FUNCIONAL
DE LOS APRENDIZAJES ASOCIATIVOS,
MOTORES Y DE HÁBITO
En general, las estructuras neurales comunes a los aprendizajes
asociativos, motores y de hábitos son evolutivamente arcaicas,
lo cual tiene sentido si se considera que hasta los animales más
simples aprenden respuestas automáticas ante estímulos. En ge-
neral, las estructuras implicadas son estructuras estriadas (neo y
paleoestriado) que reciben y proyectan a otras regiones motoras
del encéfalo, a núcleos mesencefálicos y al córtex motor y pre-
frontal, especialmente al córtex límbico. Muchos de estos nú-
cleos tienen en común la neuromodulación ejercida por el siste-
ma de neurotransmisión de dopamina.
Circuito estriado-córtex prefrontal-amígdala
Los ganglios basales están formados por un conjunto de núcle-
os que se sitúan principalmente en el encéfalo anterior basal.
Están constituidos por el caudado, el putamen y el globo pálido
y también por las dos divisiones del núcleo accumbens (NAcb):

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la zona central (core) y la corteza (shell). Tradicionalmente, al-
gunos de estos núcleos se agrupan en subdivisiones como el
estriado (formado por el caudado, el putamen y el NAcb), e in-
cluso en áreas especializadas de esta última agrupación, como
el estriado dorsal (parte superior del caudado y el putamen) y el
estriado ventral (parte inferior y medial del caudado y el puta-
men más el NAcb). Las neuronas espinosas medianas del estria-
do son el tipo de neurona más densamente cargada de espinas
dendríticas de todo el cerebro, lo que las hace estar bien diseña-
das para integrar información procedente de diferentes fuentes.
La principal fuente de información aferente de los ganglios ba-
sales es el córtex frontal y los núcleos mesencefálicos dopami-
nérgicos.
Junto con los ganglios basales hay una serie de estructuras en
estrecha relación funcional pero que forman parte del diencéfalo,
como el núcleo subtalámico, o del mesencéfalo, con el área teg-
mental ventral (ATV) y la sustancia negra en sus dos divisiones:
parte compacta (SNc) y parte reticulada. El ATV y la SNc pro-
yectan axones dopaminérgicos a diferentes puntos del estriado,
de la amígdala o del córtex prefrontal formando las vías dopami-
nérgicas nigroestriatales, mesolímbicas y mesocorticales.
El córtex frontal se divide en áreas motoras (localizadas pos-
teriormente) y áreas prefrontales o de asociación. El córtex mo-
tor está formado por las áreas motora primaria, premotora y
motora suplementaria (AMS), que posee una representación bi-
lateral de todo el cuerpo, un área motora cingulada rostral
(AMCr) y dos áreas cinguladas caudales: una en el margen dor-
sal y la otra en el margen ventral; en ellas sólo están representa-
das las extremidades. La lesión del AMS produce afasias y len-
titud en la generación de movimientos repetitivos. Se activa du-
rante la realización de secuencias complejas de movimientos y
en movimientos autogenerados [5], especialmente en las transi-
ciones entre un movimiento y otro, más que durante la ejecu-
ción del movimiento y durante el aprendizaje de nuevas secuen-
cias motoras, función en la que también se implica la AMCr [5].
El córtex prefrontal comparte una composición citológica
similar con el córtex motor y se divide en las regiones dorsolate-
ral (CPd) y orbitomedial (CPo). La CPd (a través de la corriente
dorsal) recibe aferencias corticales parietales y occipitales, así
como aferencias talámicas a través de la porción parvocelular
del núcleo dorsomedial. La CPo medial recibe (a través de la co-
rriente ventral) conexiones corticales del lóbulo temporal que
llegan a su zona más lateral y de las estructuras límbicas, las
cuales llegan a su parte más medial, así como aferencias talámi-
cas desde la porción magnocelular del núcleo dorsomedial. La
orbitofrontal se considera como una corteza de asociación lím-
bica; su lesión produce, en general, una pérdida de control inhi-
bitorio sobre el medio y perseverancia conductual.
A partir de estudios neurofisiológicos y neuropsicológicos
se ha observado que la corteza prefrontal es responsable de la
organización temporal de la conducta, es decir, de desarrollar la
secuencia de comportamientos ordenados en el tiempo que con-
ducirán a la ejecución de un plan y a la consecución de un obje-
tivo. Para ello, mediante un mecanismo de atención selectiva se
mantienen activas unas áreas específicas de la corteza prefrontal
y se inhiben otras de forma consecutiva hasta que se consigue el
objetivo. Este sistema se ha denominado ‘sistema atencional
anterior’ [6]. Las funciones de la corteza prefrontal son, pues, la
combinación entre el mantenimiento de la actividad cortical
relacionada con los estímulos que demandan una tarea relevan-
te y la actualización constante y selectiva; permiten que nuestra
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APRENDIZAJES IMPLÍCITOS
conducta sea eficaz y constituyen la denominada ‘memoria de
trabajo u operativa’.
Los ganglios basales y el córtex prefrontal forman un siste-
ma neuronal distribuido e implicado en tareas cognitivas que
requieren de la selección de acciones en un contexto determina-
do [6]. Entre estas tareas encontraríamos tanto la planificación
como el aprendizaje instrumental de habilidades motoras y de
hábitos. En ambos casos se necesita de la evaluación de los
resultados de la acción y de las mejoras en la ejecución a través
de procesos ensayo-error. Alexander et al [7] introdujeron el
concepto de ‘circuitos frontosubcorticales paralelos y segrega-
dos’. Se trata de cinco circuitos que se inician en alguna de las
áreas de la corteza frontal y, tras realizar sucesivas sinapsis en
los ganglios basales y el tálamo, proyectan de vuelta a la corte-
za frontal [6]. De entre ellos destacamos el circuito orbitofron-
tal lateral-estriado ventral, región ventrocaudal del caudado que
tiene un papel en el aprendizaje asociativo instrumental y en la
flexibilidad de la conducta, y el circuito cingulado anterior ros-
tral-estriado ventral, NAcb que evaluaría la probabilidad de error.
Los ganglios basales actuarían frenando o liberando la actividad
talámica y, de este modo, serían los árbitros de la actividad cor-
tical seleccionando entre múltiples sistemas corticales que com-
piten por una capacidad limitada de procesamiento [8]. La
dopamina (DA) actuaría como el interruptor que modula dicha
selección.
Por otro lado, la amígdala es una estructura neural compues-
ta por un grupo heterogéneo de núcleos, diferentes en su citoar-
quitectura y en sus aferencias y eferencias, que se encuentra en el
lóbulo temporal. En general, esta estructura se encarga del reco-
nocimiento de estímulos emocionales, la iniciación de respuestas
motoras y vegetativas como reacción a esos estímulos y la aso-
ciación entre estímulos y entre éstos y sus consecuencias, que
ayudarían a establecer el significado emocional de las diferentes
situaciones [9]. Los principales núcleos que la componen son el
complejo lateral-basolateral, el basal, el central y el medial. Los
núcleos lateral-basolateral (ABL) reciben aferencias de diferen-
tes zonas: córtex sensorial primario, córtex de asociación, tálamo
e hipocampo, y proyectan eferencias al estriado ventral y al tála-
mo dorsomedial, el cual, a su vez, proyecta al córtex prefrontal.
La ABL también proyecta al núcleo central de la amígdala. El
núcleo central (AC) es el núcleo con mayor output descendente
(al hipotálamo, a la protuberancia y al bulbo raquídeo) por lo que
parece tener un papel principal en la expresión de las emociones.
También tiene proyecciones glutamatérgicas al mesencéfalo, en
concreto al ATV, de manera que indirectamente estaría regulando
las aferencias dopaminérgicas al NAcb.
APRENDIZAJES ASOCIATIVOS
Como Rescorla et al [10] han mencionado, el aprendizaje aso-
ciativo es la manera en la que los organismos aprenden acerca
de las relaciones causales del mundo que los rodea. Las reglas
del aprendizaje asociativo son el orden, la contigüidad temporal
y la contingencia. En general, es la asociación entre estímulos
(E) o entre E y respuestas (R).
Condicionamiento clásico
Este tipo de aprendizaje fue originalmente descrito por Pavlov
[11]. Se trata de una forma de aprendizaje que implica una aso-
ciación entre dos estímulos. El emparejamiento contingente,
contiguo temporalmente y repetido de un estímulo incondicio-
235
M. CORREA

nado (EI) que produce una respuesta refleja,

típica de la especie, o respuesta incondiciona-
da (RI), con un estímulo neutro –que más tar-
de será condicionado (EC)–, hace que éste
vaya adquiriendo propiedades condicionadas
por asociación y así el EC produce, con el
tiempo, el mismo tipo de respuesta refleja,
ahora condicionada (RC), que el estímulo ori-
ginario (EI). La RC es ahora una respuesta
anticipada a la presentación del EI, dado que
el organismo es capaz de determinar una rela-
ción predictiva entre EC y EI. Asimismo,
cuando ya se ha establecido el condiciona-
miento, la presentación repetida del EC sin
que éste vaya seguido del EI tiene como con-
secuencia la desaparición gradual de la RC,
fenómeno conocido como ‘extinción’. Un
ejemplo de este tipo de aprendizaje es el con-
dicionamiento clásico de respuestas emocio-
nales aversivas [12].

Neuroanatomía funcional
Figura 1. Circuito neural propuesto para los aprendizajes pavlovianos.
del aprendizaje pavloviano
Este condicionamiento requiere de la actividad
de áreas cerebrales implicadas en la percepción de los estímulos, repita en el futuro y, por tanto, el refuerzo aumentará la probabi-
además de conexiones neurales localizadas en regiones cerebra- lidad de ocurrencia de cualquier respuesta instrumental que se
les tan diversas como la amígdala, el tálamo, el cerebelo o el tron- dé justo antes de que aparezca el reforzador.
co del encéfalo. La localización anatómica del aprendizaje emo- Así pues, el condicionamiento instrumental es una forma de
cional condicionado pavlovianamente se ha propuesto en la amíg- aprendizaje asociativo entre la realización de una conducta o R
dala. Para que se produzca este aprendizaje clásico tienen que que, operando sobre el ambiente, sirve como el instrumento
converger en el ABL las vías que transmiten la información del para la obtención de un Rf. Un Rf es un estímulo (o actividad)
EC con las que transmiten la información del EI [9] (Fig. 1). que incrementa la probabilidad de que se dé la R asociada a él y
Según LeDoux et al [13], los EI y los EC activan los núcleos tiene propiedades relevantes (motivadoras, mobilizadoras) para
geniculados mediales e intralaminares del tálamo (en el caso de el sujeto, ya sean éstas aversivas o apetitivas. En el caso de los
los EC sonoros) y la ABL. La información referente al EC (un Rf con propiedades apetitivas, la emisión de la R conlleva la
sonido) llega a la parte medial del núcleo geniculado medial del obtención del Rf (reforzamiento positivo). En el caso de que el
tálamo y la información sobre el EI (shock eléctrico) llega tanto a Rf sea un estímulo aversivo, la ejecución de la R hace que se
este núcleo como a la ABL. Los cambios sinápticos responsables evite la presentación del Rf (reforzamiento negativo). El condi-
del aprendizaje (que sigue el principio hebbiano) ocurren en am- cionamiento instrumental es un condicionamiento más flexible,
bas estructuras. Lesiones de estas estructuras, así como de la AC, permite que el individuo adapte su conducta en función de las
alteran las respuestas emocionales condicionadas [14]. La AC (con consecuencias de ésta.
sus proyecciones colinérgicas al córtex) facilita el establecimien- La adquisición de una conducta instrumental dirigida a una
to de circuitos neurales sensibles al EC y por sus eferencias des- meta (que es el Rf) implica dos formas de aprendizaje: el prime-
cendentes desempeña un importante papel en la organización de ro, aprender sobre las contingencias instrumentales entre R-Rf
patrones de respuestas emocionales conductuales, autonómicas y y el segundo, aprender el valor de incentivo del propio Rf. Por
endocrinas elicitadas por estímulos aversivos. ello, las funciones del condicionamiento instrumental serían el
fortalecimiento de conexiones en el aprendizaje y la capacidad
Condicionamiento instrumental de promover conducta, a la que denominamos ‘motivación’. En
Thorndike [15] fue el primero en proponer la denominada ‘ley algunos casos, la conducta instrumental también puede llegar a
del efecto’, que describe este tipo de aprendizaje. Estableció controlarse por un sistema de E-R que se independiza del Rf
que la asociación entre los estímulos ambientales presentes en (aprendizaje de hábitos) [17].
las cajas-problema y la respuesta de escape se vería fortalecida Las reglas generales para el establecimiento de un condicio-
por la obtención de consecuencias favorables (obtención de namiento instrumental son parecidas a las del condicionamiento
comida fuera de la caja). De esta forma, la obtención de comida clásico. En ambos se requiere contingencia y contigüidad tem-
promovería el almacenamiento en la memoria de la asociación poral entre los eventos que hay que asociar (en este caso, entre
entre los E y las R instrumentales. Asimismo, la concepción de R y Rf) y se requiere también adquisición gradual del aprendi-
aprendizaje instrumental de Skinner [16] también implica un zaje a través de la repetición, que permite que se consolide la
fortalecimiento pero, esta vez, de las relaciones entre la R y sus asociación. La retirada del Rf o la devaluación de éste producen
consecuencias. Skinner definió un reforzador (Rf) como una la progresiva extinción de la R instrumental. Las diferencias
consecuencia (estímulo o actividad) que, al seguir a la conducta más claras radican en que la RI, que más tarde se condiciona, en
instrumental, aumenta la probabilidad de que dicha conducta se el clásico es una respuesta automática (refleja), mientras que en

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Figura 2. Circuito neural propuesto para los aprendizajes instrumentales.
el condicionamiento instrumental el organismo emite una res-
puesta voluntaria para conseguir un Rf.
Neuroanatomía funcional del aprendizaje instrumental
El sustrato neural que se ha estudiado tradicionalmente en rela-
ción con el proceso de refuerzo se ha centrado en las estructuras
que componen el haz prosencefálico medial, un conjunto de
axones que, partiendo del mesencéfalo, proyectan a lo largo del
eje rostro-caudal hasta el prosencéfalo basal rostral. De ellos, se
ha enfatizado el grupo de neuronas dopaminérgicas que tienen
sus somas en los núcleos A9 y A10. Estas neuronas dan lugar a
los sistemas mesolímbico (ATV-NAcb/amígdala/hipocampo, en-
tre otros), mesocortical (ATV-neocórtex prefrontal/ córtex cin-
gulado/hipocampo) y nigroestriatal (SNc-neoestriado). En con-
creto, la proyección mesolímbica es la que más atención ha re-
cibido cuando se tratan los aspectos motivacionales implicados
en las conductas reforzadas [18].
Sin embargo, desde la perspectiva del aprendizaje, este foco
se ha ampliado más a la conexión entre estructuras corticoes-
triadoamigdalinas.
En concreto, se han estudiado las interconexiones neurales en-
tre el córtex prefrontal medial (área cingulada anterior), el NAcb
y la ABL, que son básicamente glutamatérgicas y que reciben
aferencias dopaminérgicas del ATV [19]. En el NAcb las afe-
rencias glutamatérgicas y dopaminérgicas convergen en las es-
pinas de las neuronas espinosas medianas; por ello, este núcleo
está en una posición privilegiada para reconocer los patrones de
activación producida por el contexto y para transferir esta infor-
mación a regiones motoras y de planificación que den lugar a
una respuesta conductual adecuada [20]. Se ha sugerido que la
transmisión dopaminérgica en el córtex prefrontal medial y en
el NAcb es crucial para la adquisición de conductas instrumen-
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APRENDIZAJES IMPLÍCITOS
tales ya que la presentación de reforzadores primarios
eleva los niveles de DA en ambas regiones [21,22]. Este
incremento puede estar mediando en la formación de las
asociaciones entre E relevantes para el sujeto y la obten-
ción de Rf (Fig. 2).
Transferencia pavloviana-instrumental
El condicionamiento pavloviano permite al organismo
predecir y prepararse para futuros eventos basándose en
la experiencia previa. Pero esta forma de aprendizaje
puede ir más allá del fortalecimiento de asociaciones en-
tre estímulos con una particular forma de R automática.
Dado que dicha R puede conllevar una consecuencia
positiva o negativa para el sujeto, todos aquellos estímu-
los asociados pavlovianamente (los EC) a la emisión de
la R también quedarán asociados a la consecuencia de la
emisión de ésta. Esta asociación llevará a que, en sucesi-
vas ocasiones, el sujeto, ante la presencia de los EC, ade-
más de realizar la R refleja, llevará a cabo respuestas
aproximatorias a éste en un intento por acercarse así a la
obtención del Rf y de las consecuencias emocionales que
éste produce. Así, estos EC se convierten en incentivos
que también son capaces de actuar como Rf secundarios
promoviendo la respuesta instrumental [23]. Este tipo de
conducta implica una transferencia de una asociación
pavloviana a otra instrumental [24], pero carece de la fle-
xibilidad de las conductas dirigidas a una meta como
serían las conductas puramente instrumentales. La res-
puesta emitida se ha denominado ‘respuesta pavloviana
de seguimiento del indicio’ y se ha estudiado a través de proce-
dimientos de automodelado [25,26]. En estos procedimientos se
evalúan la discriminación y el acercamiento del sujeto hacia un
EC (una palanca) por oposición a un segundo E que nunca se ha
asociado a un Rf. El EC generará una secuencia motora con
direccionalidad (aproximarse a la consecución del Rf; por ejem-
plo, olisqueando o caminando de un lado a otro en dirección a la
palanca) que se traduce en un estado de arousal (conductual,
autonómico y neuroendocrino) [26].
Neuroanatomía funcional de la
transferencia pavloviana-instrumental
Las bases neuroanatómicas propuestas para este tipo de apren-
dizaje, en concreto para el automodelado, implican a redes neu-
rales corticosubcorticales que incluyen el córtex cingulado an-
terior, la parte central del NAcb, la AC y el sistema mesolímbi-
co de dopamina (Fig. 3).
Según Robbins et al [25], la corteza cingulada anterior ejer-
ce su papel a través de sus eferencias al estriado, concretamente
a la parte central del NAcb (las lesiones de la corteza del NAcb
o del estriado dorsal no impiden el desarrollo de este tipo de
condicionamiento). La AC también se ha implicado directamen-
te en este proceso (no así la ABL, como ocurre con otros apren-
dizajes pavlovianos). La AC proyecta a los núcleos dopaminér-
gicos del mesencéfalo (ATV y SNc) y regula de esta manera la
liberación de DA en el NAcb. Estos autores proponen que las
conexiones procedentes del cingulado anterior al NAcb central
aportarían la direccionalidad a las respuestas aproximatorias en
los procesos asociativos pavlovianos [25]. Las proyecciones
desde la AC al ATV y desde ésta al NAcb regularían la activa-
ción conductual que vigoriza las respuestas aproximatorias [18,
25,27,28].
237
M. CORREA

APRENDIZAJE MOTOR
Y DE DESTREZAS
La mayoría de conductas motoras en
los mamíferos superiores son conduc-
tas aprendidas, es decir, se adquieren y
perfeccionan con la práctica. Al inicio
constituyen movimientos voluntarios
conscientes y poco precisos pero, con
la práctica, se transforman en automá-
ticos, no conscientes y de gran perfec-
ción. El aprendizaje motor está impli-
cado en gran parte de los aprendizajes
asociativos instrumentales, aunque, en
muchos casos, en estos aprendizajes
la respuesta motora ha sido aprendida
previamente al condicionamiento (por
ejemplo, el animal ya sabe correr o ya
sabe meter la cabeza en un agujero, el
humano ya sabe apretar botones).
La conducta motora implica una
continua interacción entre conducta
automática y conducta voluntaria. Los
programas motores instintivos pueden
modificarse por las estrategias cogni-
tivas de los sujetos. Así pues, muchos
de los procedimientos motores en un
primer estadio de aprendizaje necesi- Figura 3. Circuito neural propuesto para la transferencia desde un aprendizaje pavloviano a un aprendi-
tan de la participación de la memoria zaje instrumental.
explícita. A medida que se modifica el
aprendizaje motor, deja de ser volun-
tario, se automatiza y se vuelve más implícito. La corteza pare- das, en las cuales la ejecución de una respuesta constituye la se-
ce controlar programas motores novedosos y que requieran fle- ñal para que se realice la respuesta siguiente [29]. También se
xibilidad. Por el contrario, las estructuras subcorticales contro- han observado diferencias entre las regiones del AMS [5]. La
lan los programas motores más ensayados y los hábitos motores parte anterior del AMS parece controlar la adquisición, mientras
que se ejecutan más rígidamente. Los estudios con técnicas de que la parte posterior está más activa durante la ejecución. Esto
neuroimagen confirman que, a medida que se va adquiriendo se ve apoyado en el hecho de que la parte posterior tiene cone-
una destreza motora, la actividad de áreas como los ganglios xiones directas con la corteza motora primaria [30] (Fig. 4).
basales o el cerebelo aumentan al tiempo que la actividad corti- El cerebelo está claramente implicado en aprendizajes de
cal disminuye [1]. respuestas motoras simples y condicionadas, como el reflejo
palpebral [1]. Su contribución al aprendizaje motor se realiza
Neuroanatomía funcional de los aprendizajes motores en paralelo a la de los ganglios basales. Ratones con una muta-
En el procesamiento de las asociaciones E-R intervienen, en un ción que produce degeneración progresiva olivocerebelar mues-
primer momento, las cortezas de asociación sensorial y, en último tran ataxia y deficiencias en el aprendizaje motor; sin embargo,
lugar, las cortezas de asociación motoras, pero la conexión entre su capacidad de aprendizaje motor no está totalmente deteriora-
ellas puede ser directa o indirecta. La conexión directa transcorti- da [31]. Estos mutantes mejoran cuando se les administran ago-
cal parece que participa en un primer momento del aprendizaje nistas dopaminérgicos. Ello sugiere que los ganglios basales
cuando utilizamos una serie de reglas explícitas para aprender la (que en estos animales son normales) permiten estas mejoras en
secuencia de acontecimientos motores, pero, a medida que los habilidades motoras que precisan de un aprendizaje gradual re-
movimientos se repiten y se vuelven más automáticos, las cone- petitivo.
xiones subcorticales con los ganglios basales y el tálamo son las Así pues, los ganglios basales y el cerebelo parecen ser crí-
que controlan la ejecución, de manera que ésta ya no requiere de ticos para el aprendizaje de habilidades sensoriomotoras. Los
un control consciente. Precisamente, ésta es una tarea que está ganglios basales se encargarían del aprendizaje de secuencias
deteriorada en los pacientes con Parkinson. Éstos son capaces de motoras repetitivas y el cerebelo de los aprendizajes en los que
andar pero deben hacer un gran esfuerzo consciente para iniciar y se formen nuevos mapas basándose en las asociaciones estable-
detener las secuencias de movimientos y necesitan un continuo cidas entre estímulos visuales y respuestas motoras [1]. Otra
control y una guía consciente de sus movimientos. diferencia en las funciones de ambos grupos de estructuras radi-
Los ganglios basales proyectan a núcleos concretos del tála- ca en que los ganglios basales intervienen en el aprendizaje de
mo y éste, a su vez, envía axones a diferentes áreas corticales habilidades que requieren efectuarse de acuerdo con un plan
motoras que participan en la planificación y la ejecución moto- inicial de los movimientos que hay que ejecutar, y en los que
ras: áreas premotora y AMS. La lesión del AMS no afecta a res- existe una demora en la retroalimentación sobre los posibles
puestas motoras simples, aunque sí a las secuencias autoinicia- errores efectuados. Por el contrario, el cerebelo estaría involu-

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Figura 4. Circuito neural propuesto para los aprendizajes motores.
crado en el aprendizaje de las habilidades que impliquen un
continuo feedback visual externo acerca de los errores efectua-
dos en el movimiento.
APRENDIZAJES DE HÁBITOS
Mishkin et al acuñaron el término ‘hábitos’ como aquel apren-
dizaje no cognitivo que no está basado en el conocimiento, sino
en conexiones automáticas entre un estímulo y una respuesta
(E-R) [2]. Para estos autores, los ganglios basales, o lo que ellos
denominaban córtex estriado, median en importantes aspectos
de la formación de hábitos.
El aprendizaje de hábitos se ha tratado en muchas ocasiones
como un aprendizaje motor y, aunque en muchos casos, las des-
trezas motoras y los hábitos motores (montar en bicicleta o ce-
pillarse los dientes) comparten la característica de ser una
secuencia motora más o menos compleja, la principal diferencia
entre los dos está en el control que ejerce el estímulo que desen-
cadena la iniciación de esta secuencia motora. En los hábitos, la
secuencia se inicia de una manera más automática, más com-
pulsiva que en el caso de las destrezas motoras, que se desenca-
denan de una manera más voluntaria. En la base de esta diferen-
cia puede estar la transferencia desde un control cortical a una
codificación estriatal. Otra diferencia importante entre destreza
motora y hábito está en que muchas de las conductas que consi-
deramos hábitos apenas requieren de acciones motoras, como
es el caso, por ejemplo, de los hábitos perceptivos.
El aprendizaje de hábitos comparte también muchas carac-
terísticas con el aprendizaje pavloviano ya que los EC desenca-
denan respuestas automáticas o reflejas que carecen de flexibili-
dad y que no están orientadas a la consecución de una meta
como lo están las respuestas instrumentales [25].
El aprendizaje de hábitos comparte muchas características
con el aprendizaje instrumental. Al inicio del aprendizaje, ambos
REV NEUROL 2007; 44 (4): 234-242
APRENDIZAJES IMPLÍCITOS
están dirigidos a la obtención de un Rf y
ambos requieren de la repetición para
establecer las contingencias entre E-R-Rf.
Sin embargo, en el caso de los aprendiza-
jes de hábitos, una vez establecidos, éstos
se vuelven automáticos y automantenidos,
es decir, no requieren de la retroalimenta-
ción que guía el condicionamiento instru-
mental sino que están más controlados por
los estímulos que elicitan la ejecución de
la respuesta (E-R). Otra diferencia muy
importante, derivada de lo anterior, está en
el hecho de que los hábitos son aprendiza-
jes resistentes a una rápida devaluación
del Rf y a la extinción [32], dado que la R
está controlada por los estímulos que la
preceden (EC, EI) y, en mucha menor me-
dida, por los estímulos que la siguen (Rf).
Desde este punto de vista, hay una conti-
nuidad temporal entre aprendizaje instru-
mental y aprendizaje de hábito [23]. Con
la práctica, las respuestas instrumentales
basadas en el resultado (E-R-Rf) se trans-
forman en respuestas de hábito basadas en
asociaciones E-R [33]. Así, se convierten
en respuestas más rápidas, menos depen-
dientes de control cognitivo. Sin embargo,
esto no supone una ausencia total de control, ya que si el contex-
to cambia y, tras numerosas repeticiones, la R deja de ser adapta-
tiva, se vuelve desde la modalidad de hábito a la modalidad de
aprendizaje instrumental basado en las consecuencias de la R.
Así, se cambiaría a una nueva R que resultase más adaptativa. La
estabilización de la nueva asociación (E-R-Rf) y su repetición
llevarían a un nuevo hábito (E-R) [23].
Por todo lo anterior se puede deducir que el sustrato neural
para la formación de hábitos debe residir, en gran medida, en
estructuras implicadas en los aprendizajes instrumentales, en con-
creto, en los núcleos estriatales.
Neuroanatomía funcional del aprendizaje de hábitos
La neuroanatomía del hábito se ha estudiado también desde los
procesos de establecimiento de la conducta adictiva [32,34,35].
La adicción es un hábito inflexible y compulsivo desencadena-
do por estímulos (asociados pavlovianamente) con capacidad
motivadora condicionada [36,37] que automáticamente llevan a
la respuesta de búsqueda de la droga. Es un proceso E-R más
que un proceso R-Rf. Las acciones dirigidas a una meta siempre
son mediadas por la representación de las contingencias entre la
R y los resultados de ésta (R-Rf). En la adicción, la devaluación
del Rf no se traduce en una rápida disminución de su consumo
(todo lo contrario, el sujeto trata de compensar consumiendo
más) ni en una total extinción de la R (que se reinstaura muy
fácilmente). Esto lleva a un modelo teórico [38] en el cual la
adicción se ve como un aprendizaje de hábito que se inicia co-
mo un aprendizaje instrumental, que gradualmente se vuelve
automático y por el cual el sujeto pierde el control voluntario
sobre el uso de la droga a pesar de su devaluación (tolerancia a
los efectos primarios de la droga).
Esta progresión desde una acción instrumental a un hábito
puede tener su base neural en la reciente propuesta del ‘circuito
cerrado en espiral’ dentro de las diferentes partes de los gan-
239
M. CORREA

glios basales [25,38]. Según esta pro-

puesta, cada dominio estriatal regula
sus propias inervaciones dopaminérgi-
cas y las de los dominios adyacentes en
una dirección ventrodorsal. Así, la cor-
teza del NAcb regula sus propias iner-
vaciones dopaminérgicas a través de las
proyecciones al ATV, así como también
controla las proyecciones al área cen-
tral del NAcb. Por su lado, el NAcb
central regula sus propias inervaciones
dopaminérgicas a través de las proyec-
ciones al ATV y las del área dorsal del
estriado a través de proyecciones a la
SNc. De esta manera, las drogas admi-
nistradas crónicamente, a través de su
capacidad para liberar DA en el estria-
do en general, pueden actuar en la for-
mación del hábito consolidando esta pro-
gresión ventrodorsal (Fig. 5).
Asimismo, la transición desde los
procesos R-Rf a los hábitos E-R puede
depender también del control ejecutivo
descendente realizado por el córtex pre-
frontal sobre diferentes partes del estria- Figura 5. Circuito en espiral ventrodorsal propuesto para la formación y el control neural de un hábito.
do [38]. Este control cortical disminuye
en adictos. Estos datos parecen avalados
por los resultados procedentes de estudios post mortem realiza- aversivos que se produce durante el primer contacto con estos
dos en adictos donde se observan cambios neuroquímicos en el estímulos [41]. Esta teoría está apoyada por los datos que mues-
córtex prefrontal orbital y en los ganglios basales [39]. tran un bajo nivel de autorreceptores de DA en el prefrontal im-
pidiendo así un mecanismo regulatorio de los niveles de DA que
sí se da en las otras dos áreas [43]. Parece posible que todas las
IMPLICACIÓN DOPAMINÉRGICA neuronas de DA que proyectan al estriado, NAcb y córtex pre-
EN LA FORMACIÓN DE APRENDIZAJES frontal responden con un tren de potenciales de acción ante estí-
ASOCIATIVOS Y DE HÁBITOS mulos salientes, pero que la magnitud en la concentración de
Tradicionalmente se ha atribuido a las neuronas de DA de la DA depende en esas áreas de influencias presinápticas y de me-
SNc que proyectan al estriado dorsal un papel en el control de canismos reguladores. Estos datos también se ven apoyados por
acciones motoras específicas y a las neuronas DA del ATV que los estudios que muestran una mayor sensibilidad a los agonis-
proyectan al estriado ventral el control de procesos motivacio- tas dopaminérgicos en el estriado, donde fácilmente se produce
nales y de refuerzo [40]. Sin embargo, esta dicotomía radical se estereotipia, frente a en el NAcb, donde se induce la actividad
cuestiona desde diferentes puntos de vista. Una propuesta ya locomotora [44]. Así pues, el hecho de que la regulación sea
explicada [25] introduce la formación de hábitos como una de mayor en el estriado dorsal previene de fluctuaciones a largo
las funciones que implican una transición en el control desde las plazo en las concentraciones de DA y este estricto control supo-
zonas ventrales a las dorsales del estriado. Como hemos visto, ne beneficios para la ejecución de las funciones de esta estructu-
la formación de hábitos comparte características con los apren- ra. El neoestriado se asocia con el control de procesos sensorio-
dizajes más puramente motores (estriado dorsal) y con los apren- motores y la ejecución de acciones motoras complejas que de-
dizajes instrumentales (estriado ventral); por ello, ambas partes ben ejecutarse con precisión temporal. Por ello, un fuerte control
del estriado se verían implicadas. fásico de los niveles de DA puede facilitar el cambio de un com-
Otros planteamientos proponen que todos aquellos estímu- ponente a otro de la respuesta [45]. Por otro lado, la DA en el
los que sean salientes y produzcan arousal elevan la actividad NAcb se asocia a ciertos componentes de la motivación de in-
dopaminérgica en las tres vías: mayormente en la vía mesocor- centivo y a la vigorización de la conducta y en el prefrontal pue-
tical (ATV-córtex prefrontal), algo menos en la mesolímbica de estar modulando la memoria de trabajo [30,46,47]. Ambas
(ATV-NAcb) y, en menor medida, en la nigroestriatal (SNc- funciones requieren menor precisión temporal en la regulación
estriado dorsal) [41]. Estos datos estarían de acuerdo con los de las concentraciones extracelulares de DA, lo que se reflejaría
que sugieren que la liberación de DA en el prefrontal es mayor en un control tónico del neurotransmisor.
en las primeras fases del condicionamiento, mientras que la Muchos datos experimentales sustentan la implicación de la
liberación de DA en el NAcb ocurre predominantemente duran- dopamina en el aprendizaje tanto pavloviano como instrumen-
te estadios de condicionamiento posteriores cuando ya ha emer- tal. El papel de la DA es esencial durante la adquisición de estos
gido la respuesta condicionada [42]. Inicialmente, este mayor aprendizajes; sin embargo, cuando el aprendizaje ya se ha esta-
nivel de DA en el prefrontal en relación con las otras áreas pue- blecido, su contribución es menos fundamental [18]. Una vez
de darse en respuesta a la evaluación de los eventos apetitivos o que el aprendizaje se ha consolidado, la actividad de la DA se

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vincula principalmente a la aparición de estímulos ambientales
salientes más que a los reforzadores primarios [19,41].
El bloqueo de los receptores D2 mejora la adquisición del
aprendizaje instrumental y el bloqueo de los receptores D1 im-
pide la adquisición del condicionamiento. Esto puede deberse
al papel predominantemente de autorreceptor de los D2. Sin em-
bargo, el bloqueo de ambos receptores cuando el condiciona-
miento ya se ha establecido fuertemente no afecta a la expre-
sión de la respuesta condicionada [48,49]. El único cambio que
este bloqueo produce en la conducta de un animal que ya ha
aprendido la asociación es la reducción de respuestas condicio-
nadas a estímulos autogenerados (no ambientales), de manera
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APRENDIZAJES IMPLÍCITOS
que se reduce el repertorio conductual. Esto estaría en conso-
nancia con los datos en los que la administración de antagonis-
tas D2 impide la transferencia pavloviana-instrumental [33]. El
animal lleva a cabo únicamente las conductas condicionadas
pero no realiza toda la serie de respuestas de automodelado que
se autoinician. La reducción del repertorio conductual se obser-
va también en los estudios en los cuales la realización de un
esfuerzo en tareas instrumentales previamente aprendidas (ta-
reas repetitivas pero que no tienen gran requerimiento físico) se
ve reducida por el antagonismo dopaminérgico en el NAcb,
aunque la operante se realiza cuando el animal no tiene elec-
ción [18,27,28].
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FUNCTIONAL NEUROANATOMY OF IMPLICIT LEARNING: ASSOCIATIVE, MOTOR AND HABIT

Summary. Aim. The present review focuses on the neuroanatomy of aspects of implicit learning that involve stimulus-response
associations, such as classical and instrumental conditioning, motor learning and habit formation. Development. These types
of learning all require a progression in the acquisition of procedural information about ‘how to do things’ instead of ‘what
things are’. These forms of implicit learning share the neural substrate formed mainly by brain circuits involving basal
ganglia, prefrontal cortex and amygdala. The relationship between pavlovian and instrumental learning is shown in the
transference and autoshaping studies. There has been a resurgence of interest in habit learning because of the suggestion that
addiction is a process that progresses from a reinforced response to a habit in which the stimulus-response association is
supraselected and becomes independent of voluntary cognitive control. Dopamine has demonstrated to be involved in the
acquisition of these procedures. Conclusions. The different forms of procedural learning studied here all are characterized by
stimulus-response-reinforcement associations, but there are differences between them in terms of the degree to which some of
these associations or components are strengthened. These different patterns of association are partially regulated by the
degree of involvement of the frontal-striatal-amygdala circuits. [REV NEUROL 2007; 44: 234-42]
Key words. Addiction. Procedural memory. Reinforcement. Striatum.

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