Rev. sci. tech. Off. int. Epiz.

, 16 (1), 91-103

Modelo de evaluacin de riesgo de introduccin de la enfermedad hemorrgica viral del conejo basado en la experiencia de Mxico
A. Heneidi Z e c k u a ( 1 ) . Zepeda S e i n , A. Mateos Poumin & G. Velzquez(1)
(1) Comisin Mxico-Estados Unidos para la Prevencin de la Fiebre Aftosa y Otras Enfermedades Exticas de los Animales, km 15,5, Carr. Mxico-Toluca Palo Alto, D.F. Del. Cuajimalpa, 05110 Mxico D.F., Mxico (2) Unidad de Anlisis de Riesgo, Organizacin Internacional Regional de Sanidad Agropecuaria (OIRSA), Calle Ramn Belloso, Final Pasaje Isolde, Col. Escaln, San Salvador, El Salvador
(2) (1)

Resumen La enfermedad hemorrgica viral del conejo (EHVC) se introdujo a Mxico a travs de canales infectadas originarias de la Repblica Popular de China y procedentes de los Estados Unidos de Amrica, en noviembre de 1988. En febrero de 1989, se activ el Sistema Nacional de Emergencia en Salud Animal, que estableca un programa de erradicacin. Se logr eliminar el virus de la EHVC en 1992, mediante actividades zoosanitarias como vigilancia epidemiolgica activa, comunicacin social, sacrificio, limpieza y desinfeccin de granjas afectadas, centinelizacin, monitoreos serolgicos y repoblacin. El programa de erradicacin incluy el muestreo seroepidemiolgico de 39.727 conejos; la incidencia fue del 1,4%, y se sacrificaron 121.275 animales afectados y bajo riesgo. El ltimo brote de la enfermedad se registr en abril de 1991. El pas mantuvo una estrecha vigilancia epidemiolgica mediante muestreos serolgicos, certificacin de granjas libres de la enfermedad y control de movimientos de animales y sus productos. Se declar Mxico libre de la enfermedad el 20 de enero de 1993, siendo el primer pas en erradicar la EHVC de su territorio. Los autores proponen un modelo para la evaluacin del riesgo de introduccin de la EHVC a travs de la importacin de animales y sus productos. Proporcionan asimismo una gua para el clculo de cada rama del rbol de escenarios de riesgo en funcin de cada parmetro considerado, que a su vez es identificado y descrito. Palabras clave Anlisis de riesgo - Enfermedad hemorrgica viral del conejo - Epidemiologa Erradicacin - Mxico - Modelo.

Antecedentes
En los ltimos aos, el desarrollo de la cunicultura h a sido significativo e n varios pases e u r o p e o s y asiticos, mientras que en otros es insignificante. E n Mxico, esta actividad tiene poca participacin dentro del subsector pecuario. El c o n s u m o anual p e r cpita de carne de conejo e n Mxico es aproximadamente de 0,06 kg', lo cual c o m p a r a d o con algunos pases europeos c o m o Malta (4,3 kg), H u n g r a (4 kg), Francia y Espaa (3,6 kg), resulta insignificante ( 3 8 , 50, 5 7 ) . La cunicultura e n Mxico p u e d e dividirse e n tres g r u p o s : tecnificado ( 3 % ) , semitecnicado (7%) y rural o familiar (90%) (61). Es u n a actividad q u e generalmente se desarrolla e n p e q u e a s explotaciones c o n escasas m e d i d a s sanitarias y de m a n e j o . Se h a observado u n crecimiento sustancial tanto e n el n m e r o de animales c o m o e n la p r o d u c c i n de carne: la poblacin de conejos era de 1 1 3 . 4 5 2 e n 1 9 7 2 , y pas a 1.319.058 conejos e n 1 9 8 0 ( 1 , 3 8 , 5 0 , 5 2 , 5 6 , 5 7 ) . Sin e m b a r g o , en 1 9 9 1 la poblacin decreci a 6 7 3 . 1 4 5 .

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Introduccin de la enfermedad hemorrgica viral del conejo en Mxico

La enfermedad hemorrgica viral del conejo (EHVC) es u n a enfermedad con gran - capacidad de difusin. Desde su identificacin en China e n 1 9 8 4 ( 4 3 , 68), la enfermedad h a invadido la mayora de los pases europeos, algunos pases de frica y Asia y el continente americano e n dos ocasiones. Estos dos ltimos brotes representan los nicos ejemplos exitosos de erradicacin de la enfermedad (Mxico y Cuba) (35, 4 0 , 67). La introduccin del virus de la EHVC e n Mxico fue seguida de u n a alta morbilidad y mortalidad q u e ocasionaron graves daos econmicos, sanitarios y sociales, y p u s i e r o n e n peligro a la cunicultura nacional c o m o h a ocurrido en otros pases europeos o asiticos (7, 8, 12, 16, 17, 18, 4 2 , 5 0 , 5 8 , 61). El foco ndice de la EHVC fue c o m u n i c a d o a la Comisin Mxico-Estados U n i d o s para la prevencin d e la fiebre aftosa y otras enfermedades exticas d e los animales (CPA), el 2 2 d e enero de 1989 ( 1 6 , 1 7 , 1 8 , 4 2 , 5 0 , 5 8 , 6 1 ) . La CPA inici u n a investigacin epidemiolgica en la zona del primer informe; paralelamente, se recibi informacin de q u e otros laboratorios oficiales y privados d e diagnstico e n sanidad animal, h a b a n obtenido informes sobre elevada mortalidad e n conejos c o n signos similares d e s d e diciembre de 1988 (8, 16, 17, 18, 2 1 , 4 2 , 5 0 , 5 8 , 61). La EHVC se disemin r p i d a m e n t e hacia diversos Estados federales (4, 5 , 17, 18, 2 1 , 2 2 , 5 8 , 61). Es difcil estimar la mortalidad atribuible al b r o t e de EHVC e n Mxico, sin e m b a r g o se considera q u e en febrero d e 1 9 8 9 la enfermedad haba causado la m u e r t e d e 7 0 . 0 0 0 animales (58). Los estudios epidemiolgicos realizados d u r a n t e esta epidemia indicaron q u e la enfermedad se introdujo al pas el 19 de n o v i e m b r e de 1 9 8 8 , a travs d e canales d e conejo infectadas originarias d e la Repblica Popular C h i n a y procedentes de los Estados U n i d o s de Amrica m e d i a n t e u n e m b a r q u e de mercancas in bond. El primer brote ocurri e n u n a granja cuncola, despus del contacto directo de u n e m p l e a d o c o n las canales infectadas. La EHVC se disemin luego a varias explotaciones cuncolas y Estados a partir de este p r i m e r brote, m e d i a n t e la venta de animales enfermos y transporte del virus a travs d e personas y alfalfa (forraje). Posteriormente, se identificaron otros mecanismos de difusin del virus: e q u i p o y vehculos contaminados, productos y subproductos cuncolas, intercambio d e sementales, utilizacin d e alfalfa contaminada c o m o alimento para los conejos, ausencia de control d e la movilizacin d e conejos y s u s p r o d u c t o s y escasas m e d i d a s d e bioseguridad en las explotaciones cuncolas (7, 8 , 1 6 , 1 7 , 5 0 , 61).

El diagnstico de la EHVC se realiz en Mxico a c a m p o y e n laboratorio, utilizando las p r u e b a s de hemaglutinacin, inmunofluorescencia directa, p r u e b a biolgica e inhibicin de la hemaglutinacin (50, 5 2 ) . E n Mxico, la enfermedad se disemin c o n m a y o r frecuencia entre explotaciones rsticas d o n d e las condiciones sanitarias y las m e d i d a s de bioseguridad eran deficientes y d o n d e existan ya otras enfermedades virales, bacterianas y parasitarias; es decir q u e enfermedades existentes e n las explotaciones favorecieron su introduccin. Por el contrario, en explotaciones tecnificadas los ndices de morbilidad, mortalidad y letalidad fueron m s bajos ( 1 3 , 16, 17, 18, 5 0 ) . La incidencia d e la enfermedad fue m a y o r en animales explotados e n piso que e n aquellos explotados en jaula (50). Generalmente, los animales infectados p o r el virus d e la EHVC n o manifestaron signos clnicos aparentes y la m u e r t e ocurra e n forma sbita; slo se observaron i n q u i e t u d de tipo asfixiante, chillidos, disnea, opisttonos, distensin a b d o m i n a l y presencia de e x u d a d o sanguinolento p o r las fosas nasales, m o m e n t o s antes de la m u e r t e (7, 8, 1 1 , 12, 16, 17, 18, 5 0 ) . La m a y o r tasa d e mortalidad se registr e n h e m b r a s lactantes, seguida de las tasas en h e m b r a s gestantes, m a c h o s adultos y conejos mayores de dos meses. Los animales m e n o r e s de dos meses sobrevivieron e n la mayora de los casos (7, 8, 1 1 , 12, 1 6 , 1 8 , 50). Algunos estudios epidemiolgicos realizados p o r la CPA d e m o s t r a r o n la existencia de animales portadores del virus de la EHVC ( 1 8 , 3 1 , 3 3 , 5 0 , 61). E n Mxico, n o se c o m p r o b n i n g n b r o t e d e la enfermedad en conejos silvestres, c o m o Romerolagus diazi (teporingo, zacatuche o conejo de los volcanes), n i t a m p o c o e n conejos del gnero Sylvagus s p . (7, 8, 1 1 , 12, 16, 1 8 , 3 2 , 4 2 , 50). D u r a n t e la epidemia de EHVC en Mxico, se realizaron diversos estudios c o n el objeto de lograr la identificacin del agente etiolgico, as c o m o estudios sobre la patogenia, exmenes bacteriolgicos, virolgicos, microscopa electrnica e inoculacin del agente en conejos susceptibles para su r e p r o d u c c i n e n u n i d a d e s d e aislamiento d e la CPA. La etiologa d e t e r m i n el origen viral de la enfermedad (37).

Programa de control y erradicacin

Justificacin y base legal
La i n t r o d u c c i n a Mxico de la EHVC caus u n grave p r o b l e m a socioeconmico y sanitario, p o r lo q u e se i m p u s o la necesidad de realizar u n a evaluacin coste-beneficio c o n el

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objeto de i m p l e m e n t a r actividades zoosanitarias de control y erradicacin, as c o m o u n a b a s e legal para sustentar esta campaa. El i m p a c t o e c o n m i c o calculado d e la EHVC para erradicacin fue, e n total, de 3 . 0 7 5 . 3 9 7 U S $ . su

supervisin y evaluacin de la c a m p a a nacional tanto e n forma administrativa c o m o zoosanitaria. Lo anterior fue fortalecido m e d i a n t e u n a serie d e estrategias: c o m u n i c a c i n social, vigilancia epidemiolgica activa y pasiva, lucha, control y erradicacin.

La relacin coste-beneficio del establecimiento d e la c a m p a a de erradicacin contra el i m p a c t o e c o n m i c o ocasionado p o r la EHVC, fue d e 1:17 mientras q u e su relacin contra el d a o econmico m s el valor protegido (prdidas indirectas) fue d e 1:37 (52). La base legal del p r o g r a m a fue la activacin del Sistema Nacional d e Emergencia e n Salud Animal (SINESA) c o n el objeto de controlar y erradicar la E H V C ( 3 , 1 8 , 2 2 , 6 5 ) . Varios acuerdos oficiales del ao 1 9 8 9 prescribieron acciones p a r a cumplir con ese objetivo, en particular la obligatoriedad y permanencia d e la c a m p a a nacional para la prevencin, control y erradicacin de la E H V C (2, 4 , 5, 19, 2 0 , 65) y el control sanitario sobre el sacrificio y la comercializacin d e p r o d u c t o s y s u b p r o d u c t o s de Lepridos (6).

Comunicacin social
Se llev a cabo u n a amplia c a m p a a de c o m u n i c a c i n social a travs de a n u n c i o s de radio y televisin, boletines de prensa, entrevistas e n radio y televisin, c o n el objetivo d e sensibilizar y ganar la confianza d e los p r o d u c t o r e s d e conejos. A d e m s se utilizaron volantes informativos dirigidos a p r o d u c t o r e s y maestros d e escuelas primarias y carteles, entre otros m e d i o s (18, 5 8 , 5 9 , 6 1 ) .

Vigilancia epidemiolgica
La vigilancia epidemiolgica establecida en forma pasiva y activa incluy la atencin inmediata d e cualquier informe de s o s p e c h a d e la enfermedad, control d e la movilizacin y comercializacin de animales, p r o d u c t o s y s u b p r o d u c t o s , certificacin de granjas libres y restriccin d e la movilizacin d e animales y sus p r o d u c t o s a z o n a s libres ( 5 , 1 7 , 1 8 , 5 8 , 65). Los resultados obtenidos i n d i c a n q u e e n m a y o de 1 9 8 9 , 10 Estados estaban afectados: e n agosto del m i s m o a o , dos Estados m s declararon la enfermedad, y en s e p t i e m b r e de 1989, otros dos m s ; en total, 15 entidades federativas estuvieron afectadas ( 1 8 , 1 9 , 2 9 ) . Durante 1 9 8 9 , se realizaron 10.843 investigaciones serolgicas de las cuales 2 . 7 6 8 dieron resultados positivos a la EHVC. E n 1990, se e x a m i n a r o n 1.173 sueros y 1 4 7 fueron seropositivos; e n 1 9 9 1 , se realizaron 3 . 4 0 8 investigaciones c o n 2 5 9 resultados seropositivos a partir de u n solo foco activo (14, 2 2 , 2 3 , 2 4 , 2 5 , 2 6 , 2 7 , 2 9 , 3 0 , 6 0 , 6 2 , 6 3 , 6 4 ) . E n diciembre de 1992, 2 0 meses h a b a n p a s a d o sin registrar u n foco activo; se realizaron 9 5 9 investigaciones y se detectaron 3 0 muestras seropositivas ( 2 8 , 2 9 ) .

Establecimiento de actividades zoosanitarias

Se definieron tres z o n a s o reas geogrficas a fin d e detectar la enfermedad y evitar s u diseminacin ( 1 7 , 1 8 , 5 0 , 5 2 ) . Estas zonas se d e t e r m i n a r o n b a s n d o s e e n el foco ndice, el foco primario y los focos secundarios, c o m o sigue: a) zona focal: rea c o n amplia difusin d e la enfermedad; b) zona perifocal: rea aledaa a la zona perifocal con focos aislados, perfectamente u b i c a d o s y delimitados; c) zona de riesgo: rea libre d e la enfermedad. El p r o g r a m a de control y erradicacin incluy tres fases e n las que se aplicaron diversas m e d i d a s d e l u c h a (5, 65) definidas como fase d e control, erradicacin y libre. La fase d e control incluy el rea epidmica c o n elevados ndices d e m o r b i l i d a d , m o r t a l i d a d y letalidad, actividades d e sacrificio y repoblacin d e granjas afectadas y puestas e n cuarentena ( 5 , 60, 65). La fase de erradicacin era aquella e n la q u e , d e a c u e r d o con las investigaciones epidemiolgicas realizadas, n o h u b o focos de la enfermedad, al m e n o s e n los l t i m o s doce meses despus d e haberse llevado a cabo la repoblacin de granjas afectadas. La fase libre fue definida c o m o aquella z o n a d o n d e se constat oficialmente la ausencia del virus de la EHVC, al cabo de actividades de erradicacin, i n c l u y e n d o c o m u n i c a c i n social, sacrificio, limpieza y desinfeccin, centinelizacin y muestreos serolgicos (5, 6 0 , 65). Se elaboraron las n o r m a s y p r o c e d i m i e n t o s para la aplicacin de las actividades de erradicacin d e la E H V C a d e m s d e la

Lucha y erradicacin
D u r a n t e el desarrollo de la c a m p a a de erradicacin, 1 2 1 . 2 7 5 conejos fueron sacrificados en total (24, 2 5 , 2 7 , 2 8 , 3 0 , 6 2 , 64, 66). De estos animales, 1 1 3 . 0 0 8 fueron sacrificados e n 1989, 7.850 e n 1990, 3 7 1 en 1 9 9 1 y 4 6 e n 1 9 9 2 . El total de muestras procesadas p o r el laboratorio de la CPA p a r a el diagnstico de la EHVC d u r a n t e el transcurso de la c a m p a a fue de 1.210 e n 1 9 8 9 , 2 2 . 0 6 0 e n 1 9 9 0 , 3 0 . 5 9 3 en 1 9 9 1 y 1 3 . 8 3 7 e n 1 9 9 2 (52). El m u e s t r e o serolgico realizado en los 15 Estados afectados se llev a cabo en 4 . 5 9 6 predios. E n total, 3 9 . 7 2 7 conejos fueron sometidos a la p r u e b a serolgica, y 5 6 6 dieron resultados positivos (1,4%). El n m e r o de focos activos registrados fue de 6 1 e n 1 9 8 8 , 2 . 7 6 8 en 1 9 8 9 , 8 en 1 9 9 0 y u n o (el ltimo) e n 1 9 9 1 (52).

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D e 1 9 8 9 a 1992, se certificaron 8 3 9 granjas cuncolas c o m o libres de la E H V C , lo q u e represent u n total d e 2 7 . 1 9 7 animales (52). D u r a n t e el m i s m o p e r o d o , se r e p o b l a r o n las granjas afectadas c o n u n total de 1 1 2 . 0 3 2 conejos. La repoblacin represent el 9 3 % d e los animales q u e h a b a n sido sacrificados (52). E n enero d e 1 9 9 3 , despus de u n a intensa c a m p a a de control y erradicacin de la EHVC, la Oficina Internacional de Epizootias (OIE) declar a Mxico c o m o el p r i m e r pas e n el m u n d o que erradic la enfermedad de su territorio.

Se trata d e u n m o d e l o general q u e abarca las principales vas d e i n t r o d u c c i n de la enfermedad a travs de los intercambios comerciales internacionales. Para elaborar el m o d e l o se parti del desarrollo de u n rbol de escenarios sobre la base d e la metodologa descrita p o r varios autores ( 4 1 , 4 4 , 4 5 , 4 7 ) . Este rbol describe los eventos q u e p u e d e n suceder p a r a q u e ocurra u n b r o t e de la enfermedad (Fig. 1). Se identificaron cuatro rutas principales q u e representan las vas d e diseminacin a travs d e las importaciones comerciales ms comunes: - animales vivos, - carne fresca,

Modelo para la evaluacin de riesgo de introduccin de la enfermedad a travs de importaciones

El m o d e l o que se presenta a continuacin se basa e n la experiencia de Mxico d u r a n t e el b r o t e d e EHVC y s u erradicacin, as c o m o e n las acciones t o m a d a s p a r a evitar la reintroduccin d e la enfermedad. Evento inicial (E)
No Granja de origen afectada No

- pelo, - pieles frescas. Se identificaron cinco escenarios posibles q u e implican la ocurrencia d e u n b r o t e de EHVC. Cada escenario representa u n evento i n d e p e n d i e n t e y p o r lo tanto u n a probabilidad d e ocurrencia y diseminacin diferente. Si u n pas o u n a regin i m p o r t a n varios de estos r u b r o s , la probabilidad de ocurrencia y diseminacin total ser la a c u m u l a c i n de las probabilidades i n d e p e n d i e n t e s d e cada escenario. E n los C u a d r o s I a IV se muestra la m a n e r a de cuantificar cada escenario. Escenarios conducentes a un brote
E4 Contacto efectivo

El
Prueba detecta
E3 Cuarentena detecta

No

Animales vivos Vacunados

No

Escenario

E2

Vaciinacifjri previene infeccin

No E5 Cuarentena detecta E6 Contacto efectivo

No No

Escenario

No Granja de origen afectada

Carne fresca

E7 Contacto efectivo Si

Escenario

Granja de origen afectada

Pelo
Desinfeccin eficaz

No

E9
Contacto efectivo

No Si Granja de origen afectada

Escenario

Pieles frescas

E1D Desinfeccin eficaz

No E11 Contacto efectivo

No

Escenario

Fig.1 rbol de escenarios para evaluar el riesgo de introduccin de la enfermedad hemorrgica viral del conejo

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Cuadro I Cuantificacin del riesgo de introduccin de la enfermedad hemorrgica viral del conejo (EHVC) a travs de la importacin de animales vivos Ruta sin Ruta de riesgo* riesgo

P r e v a l e n c i a del lugar d e origen (P)

N o se d i s p o n e e n la actualidad d e informacin precisa sobre la incidencia d e la enfermedad e n el m u n d o . A pesar d e q u e la EHVC es u n a enfermedad d e la Lista B d e la OIE, p o c o s pases notifican el n m e r o d e focos d e m a n e r a constante. El C u a d r o V presenta la lista d e pases afectados, b a s n d o s e e n las informaciones enviadas p o r los pases a la OIE d e 1 9 9 0 a 1996. Cabe m e n c i o n a r q u e la ausencia d e casos notificados e n u n pas q u e practica la v a c u n a c i n n o p u e d e ser considerada c o m o la ausencia d e la enfermedad, p o r lo q u e pases q u e n o h a n notificado la enfermedad e n 1 9 9 5 o 1 9 9 6 , p e r o q u e lo h a n h e c h o e n aos anteriores, figuran e n la lista.

Evento (E)

Descripcin

Probabilidad P inicial (P) P1

Granja infectada E E1 Pruebas animales no diagnsticas vacunados detectan animales infectados E2 Vacuna protege y animales evita portadores vacunados E3 y E5 Deteccin durante la cuarentena E4 y E6 Infeccin de conejos en destino Escenario 1 Brote de EHVC Escenario 2 Brote de EHVC

si

no

si

no

P2

si no

no si

P3 y P5 P4 y P6 P x P1 x P3 x P4 P x P2 x P5 x P6

Cuadro III Cuantificacin del riesgo de introduccin de la enfermedad hemorrgica viral del conejo (EHVC) a travs de la importacin de pelo Evento(E) E, E8 Ruta sin riesgo* Ruta de riesgo

Descripcin Granja infectada Desinfeccin inactiva el virus de EHVC Pelo importado infecta a conejos en destino Brote de EHVC

Probabilidad P inicial (P)

* La ruta sin riesgo implica que se tomen las acciones necesarias para impedir cualquier importacin en caso de detectarse la infeccin

si

no

P8

Criterios para cada parmetro

En la descripcin d e los p a r m e t r o s del m o d e l o p r o p u e s t o se indican algunos d e los factores d e importancia p a r a la estimacin cualitativa o cuantitativa d e l riesgo, s i n p r o p o n e r valores o rangos p r o b a b l e s d e valores. Ciertos parmetros, como la prevalencia e n el lugar d e origen, el tipo d e p r u e b a diagnstica e m p l e a d a y s u sensibilidad, el rgimen d e muestreo y cuarentena, etc., varan p a r a cada situacin y deben ser analizados d e m a n e r a individual.

E9

no

si

P9

Escenario 4

P x P8 x P9

La ruta sin riesgo implica que se tomen las acciones necesarias para impedir cualquier importacin en caso de detectarse la Infeccin

Cuadro II Cuantificacin del riesgo de introduccin de la enfermedad hemorrgica viral del conejo (EHVC) a travs de la importacin de carne fresca

E n la actualidad, d e la totalidad d e los pases afectados, n i c a m e n t e Mxico y C u b a h a n logrado la erradicacin d e la enfermedad m e d i a n t e el sacrificio sanitario sin vacunacin. Los d e m s pases afectados h a n i m p u e s t o diferentes m e d i d a s de control q u e e n la mayora d e los casos incluyen la vacunacin. Australia inici estudios p a r a la liberacin del virus c o m o m t o d o d e reduccin d e la poblacin cunicola, q u e e n ese pas es catalogada c o m o u n a plaga (46).

Evento (E) E E7

Descripcin
1

u r a s l

"

u l an e

Probabilidad P inicial (P) P7 Cuadro IV Cuantificacin del riesgo de introduccin de la enfermedad hemorrgica viral del conejo (EHVC) a travs de la importacin de pieles frescas Ruta sin riesgo* E E10 Granja infectada Desinfeccin inactiva el virus de EHVC Pieles importadas infectan a conejos en destino Brote de EHVC si Ruta de riesgo P inicial (P) no P10

riesqo*

riesqo

Escenario 3

Granja infectada Contacto efectivo con la carne o con fomites e infeccin de conejos Brote de EHVC

si

no

P x P7

Evento (E)

Descripcin

Probabilidad

* La ruta sin riesgo implica que se tomen las acciones necesarias para impedir cualquier importacin en caso de detectarse la infeccin

Probabilidad debida a la granja a f e c t a d a (E)

Debido a la gran capacidad d e difusin d e la EHVC, s e considera q u e la totalidad d e los animales e n u n a granja afectada estn afectados, p o r lo q u e la u n i d a d para el clculo de la prevalencia d e b e ser la explotacin.

E11

no

si

P11

Escenario 5

PxP10xP11

* La ruta sin riesgo implica que se tomen las acciones necesarias para impedir cualquier importacin en caso de detectarse la infeccin

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Cuadro V Pases que han notificado la enfermedad hemorrgica viral del conejo (1990-1996)

1,2 k g e n canal. La cantidad d e carne i m p o r t a d a deber p u e s dividirse p o r esta cifra para obtener el n m e r o de animales q u e formaron el lote. Asimismo, se estima q u e u n pelo p r o d u c e entre 9 0 0 y espaciados cada 13 semanas, n m e r o d e u n i d a d e s animales conejo d e raza p r o d u c t o r a de 1.000 g p o r a o , en cortes lo q u e p e r m i t e determinar el i m p o r t a d a s (10, 5 4 , 55).

frica

Amrica

Asia, Extremo Oriente, Ocean

Europa

Europa del Este

Oriente Medio

Australia Camern Mxico (erradicada) Repblica Egipto Cuba Popular Libia (erradicada) de China Tnez m n 11 p o ncpuuiiLd Zaire de Corea Isla Reunin

Alemania Austria Blgica Bulgaria Chipre

Bielorrusia Croacia Eslovenia Eslovaquia Kirguizistn Letonia Moldavia Repblica Checa Ucrania

Lbano

P r u e b a s d e laboratorio (E1)
D e acuerdo c o n el Manual of Standards for Diagnostic Tests and Vaccines de la OIE (48), las p r u e b a s serolgicas r e c o m e n d a d a s s o n la inhibicin de la hemaglutinacin (HI) q u e utiliza eritrocitos d e tipo O h u m a n o y la p r u e b a i n m u n o e n z i m t i c a (enzyme-linked immunosorbent assay: ELISA). Ms recientemente, se h a desarrollado e n Australia u n a p r u e b a ELISA d e inhibicin competitiva q u e resulta m s sensible y personal). especfica (15; C. Lenghaus, comunicacin

Taipei China Dinamarca Espaa Francia Grecia Italia Irlanda Luxemburgo Malta Pases Bajos Polonia Portugal Reino Unido Suecia Suiza

E n la actualidad, es imposible diferenciar m e d i a n t e p r u e b a s serolgicas a animales v a c u n a d o s de aquellos infectados p o r cepas d e c a m p o (48; D . Gregg, comunicacin personal). El m a y o r p r o b l e m a del anlisis de riesgo asociado a la i m p o r t a c i n lo constituyen los animales falsos negativos , es decir aquellos e n los q u e el diagnstico da resultados negativos a pesar d e q u e estn afectados. Algunos autores h a n descrito diversos e s q u e m a s d e muestreo y p r o p u e s t o u n clculo de la probabilidad d e encontrar p o r lo m e n o s u n animal infectado c u a n d o los resultados de laboratorio s o n negativos (39). Estos resultados varan considerablemente s e g n el e s q u e m a d e m u e s t r e o elegido, la prevalencia de la enfermedad, la sensibilidad y la especificidad d e la p r u e b a . D a d a s las caractersticas epidemiolgicas d e la enfermedad, sobre t o d o su gran capacidad d e difusin, resulta m s conveniente u n a estrategia e n la q u e u n solo reactor descalifica al g r u p o entero d e la importacin. Siguiendo este m t o d o , a n c o n p r u e b a s diagnsticas relativamente insensibles, se p u e d e n obtener niveles de seguridad adecuados.

Para calcular la probabilidad de q u e p o r lo m e n o s u n a granja afectada contribuya al g r u p o de animales d e exportacin, se p u e d e utilizar la expresin: Pi = 1 - (1 - P c ) , donde: P = probabilidad d e incluir al m e n o s u n a granja afectada c o m o fuente de animales d e exportacin;
t N

Pc = prevalencia calculada, igual a I x D (37); I = incidencia de la enfermedad ( n m e r o d e brotes p o r a o e n el total d e explotaciones); D = duracin d e la infeccin e n u n a explotacin c o m o u n a fraccin de a o ; N = n m e r o d e explotaciones requeridas para reunir el n m e r o de u n i d a d e s animales p a r a la exportacin.

Eficacia d e la v a c u n a (E2)
Existen diversas vacunas contra la EHVC. Dada la dificultad d e p r o p a g a r el virus en cultivos celulares (35), las vacunas s o n elaboradas a partir de macerados de hgado e inactivadas con beta propiolactona, formalina u otros agentes inactivantes (9, 48). Estas vacunas confirieron proteccin a animales sometidos a u n a p r u e b a de confrontacin cuatro a cinco das d e s p u s d e la vacunacin. El ttulo m n i m o protectivo es de 1:80 anticuerpos capaces de inhibir la hemaglutinacin. Los animales confrontados c o n 100 D L sobreviven c u a n d o tienen u n ttulo de anticuerpos HI m a y o r o igual a 1:80. Estos animales p r o d u c e n anticuerpos hasta alcanzar ttulos de 1:640 o m s (9).
5 0

Unidad animal importada

D e acuerdo con el Cdigo Zoosanitario Internacional d e la OIE, u n a u n i d a d animal i m p o r t a d a se define c o m o u n animal, u n embrin, u n a dosis de s e m e n o u n a cantidad determinada de u n p r o d u c t o de origen animal, d e u n p r o d u c t o crnico o de carne (49). E n este sentido, cada animal y cada piel de importacin representan u n a u n i d a d animal. E n cuanto a la carne fresca, se estima q u e u n conejo destinado al sacrificio comercial rinde e n trminos generales entre 1,1 y

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N o r m a l m e n t e los conejos d e e n g o r d e n o s o n v a c u n a d o s d a d a su corta vida productiva. Los d e m s s o n v a c u n a d o s a partir de las diez s e m a n a s de e d a d a p r o x i m a d a m e n t e . Algunas vacunas solo p a r e c e n conferir proteccin d u r a n t e seis meses (34, 4 8 ) , pero otros autores consideran q u e u n a sola vacunacin es suficiente para conferir proteccin d u r a n t e la vida comercial de los animales (9). El u s o de la v a c u n a c i n ante u n brote h a sido exitoso s e g n algunos informes (36). No se sabe todava si la vacunacin previene la creacin d e animales portadores; es p r o b a b l e , sin e m b a r g o , q u e los animales v a c u n a d o s eliminen virus d u r a n t e algunos das despus de la vacunacin. El intestino es u n sitio d e replicacin viral y se desconoce si los anticuerpos h u m o r a l e s p u e d e n prevenir la replicacin viral e n ste rgano (D. Gregg, comunicacin personal). Otros estudios m u e s t r a n q u e animales v a c u n a d o s y sometidos a u n a p r u e b a d e confrontacin con 1.000 D L g resistieron al virus e n u n porcentaje d e 8 9 % a 1 0 0 % , q u e d e p e n d a del p r o d u c t o utilizado; p o r otra parte, los animales desafiados n o infectaron a los centinelas, p o r lo q u e los autores descartan la formacin de p o r t a d o r e s (51).
0

Animales

para

sacrificio

E n principio, los animales de i m p o r t a c i n destinados al sacrificio deberan dirigirse directamente a m a t a d e r o s s o m e t i d o s a inspeccin oficial, sin tener contacto c o n otros animales susceptibles e n el trayecto. El m a y o r riesgo se presenta d e s p u s del sacrificio, p u e s la carne es u n vehculo eficaz del virus. E n este sentido, se d e b e r n t o m a r e n cuenta los factores descritos m s adelante acerca de la probabilidad de contacto efectivo p a r a carne fresca (E7). Los vehculos d e transporte d e b e n ser desinfectados meticulosamente. E n efecto, p u e d e n ser fuente d e infeccin, p u e s el viras es capaz d e persistir e n la materia orgnica q u e q u e d a depositada e n las r u e d a s , suelos, etc.

Mascotas
E n Mxico, la solicitud d e i m p o r t a r conejos c o m o mascotas es frecuente. E n la mayora de los casos se trata d e animales adultos q u e llegan al pas c o n personal internacional o diplomtico. Estos animales h a n p a s a d o , e n trminos generales, u n largo tiempo e n u n a m b i e n t e c o n p o c a s probabilidades d e infeccin, a u n q u e sta n o p u e d a excluirse del t o d o . A su ingreso al pas, estos conejos s o n m a n t e n i d o s e n u n a m b i e n t e similar, p o r lo q u e las posibilidades d e contacto c o n la p o b l a c i n cunicola nacional s o n escasas. Asimismo es d e esperar q u e e n caso d e observarse u n a enfermedad e n algn animal de este tipo, ste sea atendido p o r u n m d i c o veterinario y la enfermedad notificada al sistema oficial d e vigilancia epidemiolgica. Se p u e d e decir q u e este tipo d e animales representa u n riesgo m e n o r q u e los animales destinados a la r e p r o d u c c i n o abasto.

D e t e c c i n d u r a n t e la c u a r e n t e n a (E3 y E5)
La EHVC es u n a enfermedad fulminante e n animales n o i n m u n i z a d o s . El p e r o d o d e i n c u b a c i n es corto c o n u n a duracin d e 2 4 a 4 8 h o r a s y u n a m o r t a l i d a d cercana al 1 0 0 % (34). E n la eventualidad d e q u e se i m p o r t a r a n animales q u e estuviesen i n c u b a n d o la enfermedad, sta sera detectada r p i d a m e n t e d u r a n t e la cuarentena. Durante u n brote, d e s d e u n 2 0 % a u n 4 0 % de los animales afectados p u e d e n curarse. Gregg y col. (34, 35) lograron demostrar, e n condiciones c u i d a d o s a m e n t e controladas, q u e los animales afectados q u e logran curarse p u e d e n excretar el virus d u r a n t e cuatro s e m a n a s e n las heces. E n el caso de Mxico, sta p u e d e ser la n i c a explicacin para algunos brotes ocurridos, sin q u e h u b i e r a n i n g n otro factor epidemiolgico aparente. Por otra parte, otros investigadores n o h a n logrado detectar p o r t a d o r e s (C. Lenghaus, comunicacin personal). La existencia de animales p o r t a d o r e s d e m o s t r a d a p o r Gregg y colegas c o m p r o m e t e seriamente la eficacia de la cuarentena como u n a h e r r a m i e n t a d e control de la enfermedad, p u e s se requeriran e s q u e m a s de centinelizacin y protocolos de aislamiento viral difciles de aplicar.

Probabilidad d e c o n t a c t o efectivo para la c a r n e f r e s c a , el pelo y las pieles f r e s c a s (E7, E9 y E11 )

Es u n h e c h o reconocido q u e los fomites s o n u n m e c a n i s m o d e principal importancia en la transmisin d e la EHVC ( 3 4 , 5 3 , 69). La concentracin viral e n la sangre e h g a d o p u e d e alcanzar niveles d e hasta 1 0 partculas virales p o r g r a m o , el virus es m u y estable en sangre o h e c e s y sigue siendo infeccioso a n d e s p u s de varios m e s e s (34).
6

Probabilidad d e c o n t a c t o efectivo para a n i m a l e s vivos (E4 y E6)

Las importaciones d e animales vivos p u e d e n dividirse en tres categoras: animales, p a r a r e p r o d u c c i n , para sacrificio y mascotas.

El virus p u e d e sobrevivir hasta 2 2 5 das a 4C; se h a observado d u r a n t e 105 das a 2 0 C en tela seca (53). Por lo tanto, n o es necesario el contacto de la carne, el pelo o las pieles c o n animales susceptibles; el contacto d e personal q u e haya m a n i p u l a d o la carne infectada c o n conejos susceptibles es suficiente p a r a originar u n brote. Para caracterizar el riesgo d e transmisin a travs d e la carne fresca, e n teora se debe considerar la p r o p o r c i n d e carne q u e podra entrar e n contacto con animales susceptibles y la

Animales

para

reproduccin

En el m o d e l o se a s u m e q u e la probabilidad de contacto efectivo para animales i m p o r t a d o s c o n fines de r e p r o d u c c i n es igual a 1, p o r lo q u e se excluyen del m o d e l o .

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probabilidad d e supervivencia del virus a la coccin. Sin e m b a r g o , e n la experiencia d e Mxico estos factores n o j u g a r o n u n p a p e l i m p o r t a n t e en la epidemia de EHVC. El b r o t e primario se debi al contacto de personas q u e m a n i p u l a r o n carne fresca infectada con u n a granja cuncola; posteriormente el b r o t e se difundi a varios Estados del pas. E n la o p i n i n de los autores, la carne constituye u n o de los p r o d u c t o s de m a y o r riesgo para la introduccin de la enfermedad y la diseminacin del virus, la experiencia del brote de Mxico as lo demuestra. El comercio de pelo y pieles, si b i e n es considerado peligroso, lo es m e n o s q u e el d e la carne fresca de conejo. D e s i n f e c c i n e f i c a z del pelo y pieles f r e s c a s (E8 y E10) E n general se considera q u e el proceso de curtido comercial es capaz d e inactivar al virus, p e r o q u e sera s u m a m e n t e difcil inactivar el virus e n pieles frescas contaminadas con sangre (D. Gregg, comunicacin personal). N o se h a n realizado investigaciones para determinar la factibilidad comercial d e desinfectar pieles frescas para el comercio internacional. Sin embargo, se sabe q u e el virus es capaz de sobrevivir a u n p H de 3 a 8 (69). La mayora de los desinfectantes y detergentes capaces de desinfectar el pelo extraen los lpidos naturales. La preservacin de estos aceites naturales p u e d e ser i m p o r t a n t e en el proceso de hilado de estas fibras, p o r lo q u e es posible q u e la desinfeccin n o sea comercialmente aceptable (D. Gregg, comunicacin personal).

Conclusin
La EHVC se h a extendido r p i d a m e n t e a m s d e 4 0 pases d e s d e su aparicin. La gran capacidad de diseminacin del virus, as c o m o la alta mortalidad q u e provoca, la convierten sin d u d a e n la enfermedad m s temible d e los lagomorfos. Hasta el m o m e n t o , el continente americano es el n i c o q u e se m a n t i e n e libre de esta enfermedad, a pesar d e dos epidemias q u e gracias al esfuerzo d e las autoridades nacionales y a la cooperacin internacional h a n logrado ser erradicadas. La cra del conejo es u n a alternativa interesante para m u c h o s pases en vas de desarrollo, p o r lo q u e es i m p o r t a n t e limitar la diseminacin de la enfermedad m e d i a n t e u n a t o m a decisiones tcnicamente fundada en el anlisis d e riesgo. El m o d e l o y los criterios d e p r u e b a para los p a r m e t r o s p r o p u e s t o s p u e d e n servir c o m o base para u n a t o m a de decisiones mejor informada q u e limite la probabilidad d e introduccin de la enfermedad a niveles m n i m o s . de

Agradecimientos
Los autores agradecen a los Doctores Paul Sutmoller y Alwynelle Ahl p o r su colaboracin en la preparacin de este artculo.

Model for evaluating the risk of introducing viral haemorrhagic disease of rabbits, based on experience in Mexico
A. Heneidi Zeckua, C. Zepeda Sein, A. Mateos Poumin & G. Velzquez
Summary Viral haemorrhagic disease (VHD) of rabbits w a s introduced into Mexico from the United States of America in November 1988, following the importation of infected carcasses from China. In February 1989, the National System for Animal Health Emergencies w a s created, and an eradication programme w a s implemented at that time. The VHD virus w a s eradicated in 1992, by means of disease control procedures which included active epidemiological surveillance, publicity campaigns, slaughter, cleaning and disinfection of affected premises, the use of sentinel animals, serological monitoring and repopulation.

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The eradication programme involved the serological sampling of 39,727 rabbits (revealing an incidence of 1.4%) and the slaughter of 121,275 affected rabbits and rabbits at risk of exposure to infection. The final outbreak of the disease was recorded in April 1991. The country maintained strict epidemiological surveillance through serological testing, certification of premises free from the disease, and control of movement of animals and animal products. Mexico was declared free from the disease on 20 January 1993, becoming the first country to have eradicated VHD. The authors propose a model to evaluate the risk of introducing VHD through the importation of animals and animal products. A guide is provided to evaluate each branch of the relevant scenario tree and the principal criteria which indicate the event at each parameter. Keywords Epidemiology - Eradication - Mexico - Models - Risk analysis - Viral haemorrhagic disease of rabbits.

Modle d'valuation des risques d'introduction de la maladie hmorragique virale du lapin partir de l'exprience du Mexique
A. Heneidi Zeckua, C. Zepeda Sein, A. Mateos Poumin & G. Velzquez
Rsum La maladie hmorragique virale du lapin (viral haemorrhagic disease : VHD) a t introduite au Mexique en novembre 1988, la suite de l'importation, par les Etats-Unis d'Amrique, de carcasses infectes en provenance de la Rpublique populaire de Chine. En fvrier 1989, le Mexique a dclench le Systme national d'urgence en sant animale, qui mettait en uvre un programme d'radication. Le virus de la VHD a t limin ds 1992, grce des mesures zoosanitaires telles que la surveillance pidmiologique active, l'information du public, l'abattage, le nettoyage et la dsinfection des fermes affectes, l'utilisation d'animaux sentinelles, le suivi srologique et le repeuplement. Dans le cadre du programme d'radication, 39 727 srums de lapins ont t examins. Le taux de srums possdant des anticorps a t de 1,4 %. Au total, 121 275 animaux malades ou risque ont t abattus. Le dernier foyer de maladie a t observ en avril 1991. Le Mexique n'a pas pour autant relch son programme d'pidmio-surveillance, poursuivant les prlvements de srums, la certification des fermes indemnes et le contrle des transferts d'animaux et de leurs produits. Enfin, le 20 janvier 1993, le Mexique a t dclar indemne de la maladie, devenant ainsi le premier pays au monde l'avoir radique de son territoire. Les auteurs proposent un modle pour l'valuation des risques d'introduction de la VHD lors d'importation d'animaux et de produits animaux. Ils incluent un guide permettant de dresser l'arbre des scnarios de risque et de calculer chaque risque en fonction des paramtres considrs, qui sont identifis et dcrits. Mots-cls

Analyse des risques - pidmiologie - radication - Maladie hmorragique virale du lapin

-Mexique-Modle.

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Bibliografa
1. Ann. (1972). - Rabbit nutrition and management. Veterinary Service Program, United States Department of Agriculture, Washington, DC, Estados Unidos de Amrica, 3 pgs. 2. Ann. (1979). - Ley Federal de Sanidad Fitopecuaria de los Estados Unidos Mexicanos. Diario Oficial de la Federan, 12 de enero, Mxico. 3. Ann. (1988). - Acuerdo por el cual se instituye en la Secretara de Agricultura y Recursos Hidrulicos el Sistema Nacional de Emergencia en Salud Animal (SINESA). Diario Oficial de la Federacin, 16 de febrero, Mxico. 4. Ann. (1989). - Acuerdo por el cual se declara la presencia el territorio nacional de una enfermedad hemorrgica viral los conejos, enfermedad sta de tipo extico, y se pone operacin el SINESA. Diario Oficial de la Federacin, 21 febrero, Mxico. en de en de Electrnica de la Coordinacin General de Investigacin y Estudios de Posgrado de FES-C. Mxico, 1-8. 12. Ciprin C.A., Colmenares V.G., Mendoza E.S. & Hernndez B.E. (1989). - Descripcin de la enfermedad viral hemorrgica de los conejos. In Memoria de la Reunin Nacional de Investigacin Pecuaria. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Autnoma de Mxico, Mxico, 87. 13. Ciprin C.A., Colmenares V.G., Mendoza E.S. & Hernndez B.E. (1989). - Posible interaccin entre la enfermedad hemorrgica viral de los conejos y Pasteurella spp. In Memoria de la Reunin Nacional de Investigacin Pecuaria. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Autnoma de Mxico, Mxico, 92. 14. Colectivo (1991). - International Symposium on Rabbit Hemorrhagic Disease, 6-10 de agosto. Chinese Association of Animal and Veterinary Sciences, National Control Institute of Veterinary Bioproducts and Pharmaceuticals, Beijing, Repblica China, 1-5. 15. Collins B.J., White J.R., Lenghaus C , Boyd V. & Westbury H.A. (1995). - A competition ELISA for the detection of antibodies to rabbit haemorrhagic disease vims. Vet. Microbiol, 4 3 ( 1 ) , 85-96. 16. Comisin Mxico-Estados Unidos para la prevencin de la fiebre aftosa y otras enfermedades exticas de los animales (CPA) (1989). - Enfermedad hemorrgica viral de los conejos. Boletn Extraord. CPA, 4. 17. Comisin Mxico-Estados Unidos para la prevencin de la fiebre aftosa y otras enfermedades exticas de los animales (CPA) (1989). - Gran brote de la enfermedad viral hemorrgica de los conejos, fatal para ellos en Mxico. Boletn Extraord. CPA, 20 de febrero. 18. Comisin Mxico-Estados Unidos para la prevencin de la fiebre aftosa y otras enfermedades exticas de los animales (CPA) (1989). - Operacin del Sistema Nacional de Emergencia en Salud Animal (SINESA) de Mxico para la erradicacin del brote de la enfermedad hemorrgica viral de los conejos. Boletn CPA, 2 (2), 4-12. 19. Comisin Mxico-Estados Unidos fiebre aftosa y otras enfermedades (CPA) (1989). - Situacin actual enfermedad hemorrgica viral de Boletn CPA, 2 (3), 4-8. 20. para la prevencin de la exticas de los animales de la campaa contra la los conejos en Mxico.

5. Ann. (1989). - Acuerdo por el que se establece en todo el territorio nacional con carcter obligatorio, general y permanente, la camparla nacional contra la enfermedad hemorrgica viral de los conejos. Diario Oficial de la Federacin, 27 de septiembre, Mxico. 6. Ann. (1989). - Bases de coordinacin para establecer el control sanitario sobre sacrificio y comercializacin de productos y subproductos de Lepridos, en especial del conejo domstico. Diario Oficial de la Federacin, 6 de noviembre, Mxico. 7. Ann. (1989). - Reto para el mdico veterinario: erradicar la enfermedad hemorrgica viral de los conejos. Bol. informat. (Biolgicos) UNAM, 9 (9), 5 pgs. 8. Ann. (1989). - Asesora veterinaria en la erradicacin del mal de los conejos. Gaceta UNAM, 17 de abril, Mxico, 26-27. 9. Arguello Villares J.L. (1991). - La enfermedad hemorrgica viral del conejo: vacunacin y respuesta inmunolgica. In Enfermedad hemorrgica viral del conejo y sndrome de la liebre parda europea J.-P. Morisse, edit.). Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 10 (2), 459-470. 10. Charlet-Lvy G., Fiszlewicz M., Morel M.T., Rougeot J. & Thbault R.G. (1985). - Variation annuelle de l'tat nutritionnel de la lapine Angora durant les pousses saisonnires des poils. Ann. Zootech., 3 4 (4), 447-462. 11. Ciprin CA., Colmenares V.G., Mendoza E.S., Gonzalez G.S. & Tortora J. (1988). - Informe experimental realizado por el Departamento de Epidemiologa del CENID, de Microbiologa del INIFAP y de los Departamentos de Virologia y Patologa, el de Microscopio y Microscopa

Comisin Mxico-Estados Unidos para la prevencin de la fiebre aftosa y otras enfermedades exticas de los animales (CPA) (1989). - Brote de la enfermedad hemorrgica viral de los conejos. Reporte, 30 de mayo de 1989, Mxico, 1-5.

Rev. sei tech. Off. int. Epiz, 16(1)

101

21. Comisin Mxico-Estados Unidos fiebre aftosa y otras enfermedades (CPA) (1990). - Situacin actual enfermedad hemorrgica viral de Boletn CPA, 3 (1), 6-7.

para la prevencin de la exticas de los animales de la campaa contra la los conejos en Mxico.

enfermedad hemorrgica viral de los conejos. Reunin Nacional de Investigacin Pecuaria. In Memoria de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Universidad Autnoma de Mxico, Mxico, 20. 32. Fraire C.M., Handy F., Saldivar Z.E. & Gay G.M. (1989). Estudio sobre la susceptibilidad de los Teporingos (Romerolagus diazi) al virus de la enfermedad hemorrgica viral de los conejos. In Memoria de la Reunin Nacional de Investigacin Pecuaria. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Autnoma de Mxico, Mxico, 2 1 . 33. Gay G.M., Zamora R.H. & Handy F. (1989). - Determinacin del estado de portador en sobrevivientes dos meses despus de un brote de la enfermedad hemorrgica viral de los conejos. In Memoria de la Reunin Nacional de Investigacin Pecuaria. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Autnoma de Mxico, Mxico, 89. 34. Gregg D.A. (1992). - Viral hemorrhagic disease of rabbits. In Foreign animal diseases. United States Animal Health Association, Richmond, Virginia, 383-391. 35. Gregg D.A., House C , Meyer R. & Berninger M. (1991). Viral haemorrhagic disease of rabbits in Mexico: epidemiology and viral characterization. In Enfermedad hemorrgica viral del conejo y sndrome de la liebre parda europea (J.-P. Morisse, edit.). Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 10 (2), 435-451. 36. Hai-Bo Huang (1991). - Vaccination against and immune response to viral haemorrhagic disease of rabbits: a review of research in the People's Republic of China. In Enfermedad hemorrgica viral del conejo y sndrome de la liebre parda europea (J.-P. Morisse, edit.). Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 10 (2), 481-498. 37. Hernndez B.E., Colmenares V.G., Mendoza E.S. & Ciprin C.A. (1989). - Desarrollo y evaluacin de una vacuna experimental contra la enfermedad hemorrgica viral de los conejos. In Memoria de la Reunin Nacional de Investigacin Pecuaria. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Autnoma de Mxico, Mxico, 92. 38. Lebas F., Coudert P. & Rochambeau H. (1989). - The rabbit husbandry, health and production. Organizacin de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentacin (FAO), Serie Produccin y salud animal, N 21. FAO, Roma, 1-10. 39. MacDiarmid S.C. (1993). - Risk analysis and the importation of animals and animal products. In Anlisis de riesgos, sanidad animal y comercio (R.S. Morley, edit.). Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 12 (4), 1093-1107. 40. Mateos A. (1992), Viral haemorrhagic disease of rabbits in Mexico. Update, Foreign Anim. Dis. Rep., 2 0 (3-4), 15-16. 41. Miller L., McElvaine M.D., McDowell R.M. & Ahl A.S. (1993). - Developing a quantitative risk assessment process. In Anlisis de riesgos, sanidad animal y comercio (R.S. Morley, edit.). Rev, sci. tech. Off, int. Epiz., 12 (4), 1153-1164.

22. Comisin Mxico-Estados Unidos para la prevencin de la fiebre aftosa y otras enfermedades exticas de los animales (CPA) (1990). - Situacin actual de la campaa contra la enfermedad hemorrgica viral de los conejos en Mxico. Boletin CPA, 3 (2), 7-9. 23. Comisin Mxico-Estados Unidos para la prevencin de la fiebre aftosa y otras enfermedades exticas de los animales (CPA) (1991). - Avance de la campaa contra la enfermedad hemorrgica viral de los conejos en Mxico durante 1990. Boletn CPA, 4 (1), 8-10. 24. Comisin Mxico-Estados Unidos para la prevencin de la fiebre aftosa y otras enfermedades exticas de los animales (CPA) (1991). - Avance de la campaa contra la enfermedad hemorrgica viral de los conejos en Mxico durante 1990. Boletn CPA, 4 (2), 4-6. 25. Comisin Mxico-Estados Unidos para la prevencin de la fiebre aftosa y otras enfermedades exticas de los animales (CPA) (1991). - Resumen ejecutivo de las actividades realizadas por la CPA durante 1990. Diciembre de 1990. CPA, Mxico. 26. Comisin Mxico-Estados Unidos para la prevencin de la fiebre aftosa y otras enfermedades exticas de los animales (CPA) (1991). - Informe semanal de actividades realizadas por la CPA. Periodo del 13 de diciembre de 1990 al 3 de enero de 1991. 3 de enero. CPA, Mxico. 27. Comisin Mxico-Estados Unidos para la prevencin de la fiebre aftosa y otras enfermedades exticas de los animales (CPA) (1992). - Informe semanal de actividades realizadas por la CPA. Periodo del 6 al 10 de enero de 1992. 13 de enero. CPA, Mxico. 28. Comisin Mxico-Estados Unidos para la prevencin de la fiebre aftosa y otras enfermedades exticas de los animales (CPA) (1992). - Avances de la campaa contra la enfermedad hemorrgica viral de los conejos en Mxico. Primer trimestre de 1992. CPA, Mxico. 29. Comisin Mxico-Estados Unidos para la prevencin de la fiebre aftosa y otras enfermedades exticas de los animales (CPA) (1992). - Informe semanal de actividades realizadas por la CPA. Periodo del 7 al 13 de diciembre de 1992. 14 de diciembre. CPA, Mxico. 30. Consejo Nacional de Sanidad Animal (1992). - Memoria de la Primera Reunin Anual del Consejo Nacional de Sanidad Animal. 17-19 de noviembre. CPA, Mxico. 31. Fraire C.M., Handy F., Saldivar Z.E. & Gay G.M. (1989). Determinacin de animales portadores del virus de la

102

Rev. sci tech. Off. int. Epiz., 16(1)

42. Mora A.M.I. (1989). - Estudio y modelo epidemiolgico de la enfermedad hemorrgica viral de los conejos en Mxico. Tesis de maestra en ciencias veterinarias, Universidad Nacional Autnoma de Mxico, Mxico, 1-52. 43. Morisse J.-P., Le Gall G. & Boilletot E. (1991). - Hepatitis de origen viral de los Lepridos: introduccin e hiptesis etiolgicas. In Enfermedad hemorrgica viral del conejo y sndrome de la liebre parda europea (J.-P. Morisse, edit.). Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 10 (2), 297-310. 44. Morley R.S. (1993). - A model for the assessment of the animal disease risks associated with the importation of animals and animal products. In Anlisis de riesgos, sanidad animal y comercio (R.S. Morley, edit.). Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 12 (4), 1055-1092. 45. Morley R.S. (1993). - Quantitative risk assessment of the risks associated with the importation of pigs to abattoirs. In Anlisis de riesgos, sanidad animal y comercio (R.S. Morley, edit.). Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 12 (4), 1235-1263. 46. Munro R.K. & Williams R.T. (edit.) (1994). - Rabbit haemorrhagic disease: issues in assessment for biological control. Bureau of Resource Sciences, Australian Government Publishing Services, Canberra, 1-7. 47. North D.W. (1995). - limitations, definitions, principles and methods of risk analysis. In La evaluacin de riesgos aplicada a los productos biolgicos de uso veterinario (E.G.S. Osborne & J . W . Glosser, edit.). Rev. sei. tech. Off. int. Epiz., 14 (4), 913-923. 48. Office International des Epizooties (OIE) (1992). - Manual of standards for diagnostic tests and vaccines. 2a ed. OIE, Paris, 783 pgs. 49. Office International des Epizooties (OIE) (1992). - Cdigo zoosanitario internacional, 6 ed. (incluye actualizacin 1993). OIE, Pars, 604 pgs.
a

europea (J.-P. Morisse, edit.). Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 10 (2), 513-524. 54. Rougeot J., Thebault R.G. & Allain D. (1986). - Suppression de la chute estivale de la production de poil chez la lapine Angora par la pose d'implants de mlatonine. Ann. Zootech., 35 (4), 363-372. 55. Schlolaut W. (1974). - Stand des Wollproduktion durch Angorakaninchen. Tierzchter, 26 (3), 110-113. 56. Secretara de Agricultura y Recursos Hidrulicos (SARH) (1980). - Manual prctico del promotor. Comit de Promocin de Servicios Sociales. SARH, Mxico, 10 pgs. 57. Secretara de Agricultura y Recursos Hidrulicos (SARH) (1981). - Estadstica del subsector pecuario de los Estados Unidos Mexicanos, Subsecretara de Agricultura y Operacin. Direccin General de Economa Agrcola, SARH, Mxico, 1-48. 58. Secretara de Agricultura y Recursos Hidrulicos (SARH) (1989). - Campaa nacional para la erradicacin de la enfermedad hemorrgica viral de los conejos. SARH, Mxico, 3 pgs. 59. Secretara de Agricultura y Recursos Hidrulicos (SARH) (1989). - Campaa de la erradicacin de la enfermedad hemorrgica viral de los conejos. Boletn SINESA, 3, 1-5. 60. Secretara de Agricultura y Recursos Hidrulicos (SARH) (1990). - Situacin de la campaa de erradicacin de la enfermedad hemorrgica viral de los conejos. Boletn SINESA, 4, 3-7. 61. Secretara de Agricultura y Recursos Hidrulicos (SARH) (1990). - Situacin actual y perspectivas de la enfermedad hemorrgica viral de los conejos en Mxico. Febrero, Mxico. 62. Secretara de Agricultura y Recursos Hidrulicos (SARH) (1990). - Situacin actual de la campaa contra la enfermedad hemorrgica viral de los conejos en Mxico. 22 de octubre, Mxico. 63. Secretara de Agricultura y Recursos Hidrulicos (SARH) (1990). - Campaa contra la enfermedad hemorrgica viral de los conejos. Operativo emergente en el Distrito Federal. Manual de operaciones. SARH, Mxico, 5 pgs. 64. Secretara de Agricultura y Recursos Hidrulicos (SARH) (1991). - Avances de la campaa contra la enfermedad hemorrgica viral de los conejos en Mxico, durante el primer semestre de 1991. SARH, Mxico, 3 pgs. 65. Secretara de Agricultura y Recursos Hidrulicos (SARH) (1992). - Manual de procedimientos para declarar Estados libres de la enfermedad hemorrgica viral de los conejos. Direccin General de Salud Animal/Sistema Nacional de Emergencia en Salud Animal/SARH, Mxico, 5 pgs.

50. Ossa A.J.H. (1990). - Patogenia de la enfermedad hemorrgica viral de los conejos. Tesis de maestra en ciencias veterinarias. Universidad Autnoma de Mxico, Mxico, 20-24. 51. Peeters J.E., Vandergheynst D. & Geeroms R. (1992). Vaccination contre la maladie hmorragique virale du lapin (VHD) : effet protecteur de deux vaccins commerciaux. Cuni-Sciences, 7 (3), 101-106. 52. Rivera Z.A. (1993). - Estudio recapitulativo de la campaa contra la enfermedad hemorrgica viral de los conejos en Mxico. Tesis de licenciatura en medicina veterinaria y zootecnia. Universidad Autnoma de Mxico, Mxico, 12-71. 53. Rodak L., Smid B. & Valicek L. (1991). - Application of control measures against viral haemorrhagic disease of rabbits in the Czech and Slovak Federal Republic. In Enfermedad hemorrgica viral del conejo y sndrome de la liebre parda

Rev. sei tech. Off. int. Epiz., 16(1)

103

66. Secretara de Agricultura y Recursos Hidrulicos (SARH) (1993). - Mxico libre de la enfermedad hemorrgica viral de los conejos. Boletn SINESA, 6, 2-4. 67. Toledo M., Seoane G., Serrano E., Encinosu A., Delgado C., Gonzalez S., Percedo M.E., Chvez P.R., Mesejo V., Fregel N., Crombet H., Mulet E.D., Brook M., Cruz E. & Daz-Mulet E. (1995). - Estudio epizootiolgico de la enfermedad hemorrgica viral del conejo en la Repblica de Cuba. Revta cub. Cienc. vet., 2 4 (1), 5-9. 68. Wei-Yan Xu (1991). - Viral haemorrhagic disease of rabbits in the People's Republic of China: epidemiology and virus

characterisation. In Enfermedad hemorrgica viral del conejo y sndrome de la liebre parda europea (J.-P. Morisse, edit.). Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 10 (2), 393-408. 69. Westbury H., Lenghaus C. & Munro R.K. (1994). - A review of the scientific literature relating to rabbit haemorrhagic disease. In Rabbit haemorrhagic disease: issues in assessment for biological control (R.K. Munro & R.T. Williams, edit.). Bureau of Resource Sciences, Australian Government Publishing Services, Canberra, 91-103.