Machine Translated by Google

Japanese Dental Science Review 55 (2019) 88–94

Liste de conținut disponibile la ScienceDirect

Revista japoneză de științe dentare

jurnal h om ep age: www.elsevier.com/locate/jdsr

Revizuieste articolul

Fumatul și microorganismele parodontale

Takashi Haniokaa, , Manabu Morita b, Tatsuo Yamamotoc, Koji Inagaki d, Pao-Li Wange,
Hiroshi Itof , Toshiya Morozumi g, Toru Takeshita h, Nao Suzuki a, Hideo Shigeishii ,
Masaru Sugiyamai , Kouji Ohtaj , Toru Nagaok, Nobuhiro Hanadal , Miki Ojima m,
n
Hiroshi Ogawa
A
Departamentul de Stomatologie Preventivă și Sănătate Publică, Colegiul Stomatologic Fukuoka, Japonia
b
Departamentul de Stomatologie Preventivă, Universitatea Okayama, Școala Absolventă de Medicină, Stomatologie și Științe Farmaceutice, Japonia
c
Departamentul de Medicină a Dezastrelor și Sociologie Dentară, Școala Absolventă de Stomatologie, Universitatea de Stomatologie Kanagawa, Japonia
d
Departamentul de igienă dentară, Aichi Gakuin Junior College, Japonia
e
Departamentul de Inovare în Educația Stomatologică, Universitatea dentară Osaka, Japonia
f
Departamentul de parodontologie, Școala de stomatologie a vieții de la Universitatea Dental Nippon din Tokyo, Japonia g
Divizia de parodontologie, departamentul de medicină interdisciplinară orală, școala de stomatologie a Universității dentare Kanagawa, Japonia h Secția de stomatologie
preventivă și de sănătate publică, divizia de sănătate orală, Creștere și dezvoltare, Facultatea de Științe Stomatologice, Universitatea Kyushu, Japonia
i
Departamentul de sănătate orală publică, Programul de științe ale sănătății orale, Școala Absolventă de Științe Biomedicale și Sănătății, Universitatea Hiroshima, Japonia j
Departamentul de Chirurgie Orală și Maxilo-Facială, Școala Absolventă de Științe Biomedicale și Sănătății, Universitatea Hiroshima, Japonia
k
Departamentul de Chirurgie Maxilo-facială, Școala de Stomatologie, Universitatea Aichi-Gakuin, Japonia
l
Departamentul de Cercetare Translațională, Școala de Medicină Dentară a Universității Tsurumi, Japonia
m
Departamentul de Științe ale Sănătății Orale, Facultatea de Nursing și Îngrijirea Sănătății, Universitatea pentru Femei BAIKA, Japonia
n Divizia de Stomatologie Preventivă, Departamentul de Științe a Sănătății Orale, Școala Absolventă de Științe Medicale și Dentare și Centrul Colaborator al OMS pentru
Traducere Oral Health Science, Universitatea Niigata, Japonia

info articol rezumat

Istoricul articolului: Rezolvarea disbiozei în urma tratamentului pentru boala parodontală și dependența de tutun a fost
Primit la 19 iunie 2018 raportate în studiile de intervenție longitudinală. În prezentul raport, am evaluat constatările biologice
Primit în formă revizuită la 16 martie 2019
referitor la efectul fumatului asupra microbiomului parodontal. O căutare electronică standardizată a fost
Acceptat 28 martie 2019
realizat folosind MEDLINE; în total, au fost extrase 1099 de lucrări. Studii care au abordat relația
dintre tutun și agenții patogeni parodontali au fost incluși. În cele din urmă, 42 de lucrări au fost considerate adecvate
Cuvinte cheie:
pentru prezenta revizuire. Modificări funcționale ale agenților patogeni parodontali expuși la nicotină și țigară
Fumat
extractul de fum susține constatările clinice privind disbioza microbiomului subgingival. Disbioza microbiomului parodontal
Renuntarea la fumat
Nicotină a fost prezentată la fumători, indiferent de starea lor parodontală.
Microorganism oral (sănătos, gingivita sau parodontită) și a rămas semnificativ doar la fumători chiar și după rezolvarea gingivitei induse
Boala parodontala experimental și ca urmare a reducerii semnelor clinice de parodontită cu
tratament parodontal nechirurgical și peste 3 luni post-terapie. Pe baza acestor constatări, fumatul
încetarea la pacien ii cu parodontită este benefică pentru promovarea unui microbian subgingival compatibil cu sănătatea
comunitate. Pentru a maximiza beneficiile acestor intervenții în mediile stomatologice, sunt necesare studii suplimentare
asupra microbiomului parodontal pentru a elucida impactul intervenției la tutun asupra prevenirii recurenței.
de distrugere parodontala la subiectii susceptibili.
© 2019 Autorii. Publicat de Elsevier Ltd în numele Asociației Japoneze pentru Stomatologie
tiin ă. Acesta este un articol cu acces deschis sub licența CC BY-NC-ND (http://creativecommons.org/
licențe/by-nc-nd/4.0/).

1. Introducere fumul și bolile. Categorii pentru judecarea inferenței cauzale

Fumatul și expunerea la fumatul pasiv provoacă diverse
boli umane. Motivele principale pentru controlul global al tutunului
se bazează pe dovezi de cauzalitate între expunerea la tutun
Autor corespondent la: 2-15-1 Tamura, Sawara-ku, Fukuoka, 814-0193, Japonia.
Adresă de e-mail: haniokat@college.fdcnet.ac.jp (T. Hanioka).
au fost aplicate bolilor bucale în rapoarte naționale, cum ar fi cel din 2014
Raportul Chirurgului General în SUA [1] și un raport asupra sănătății
consecințele fumatului Ședinței de revizuire a Ministerului de
Sănătate, muncă și bunăstare în Japonia, publicat în 2017 [2] (Tabelul 1).
Printre cancerele cavității bucale și faringelui și parodontoza se numără
bolile care au fost legate cauzal de fumat. Orofacială
crăpăturile sunt defecte congenitale legate cauzal de fumatul matern.
Această boală a fost inclusă doar în raportul SUA. Alte boli ale

https://doi.org/10.1016/j.jdsr.2019.03.002
1882-7616/© 2019 The Authors. Publicat de Elsevier Ltd în numele Asociației Japoneze pentru Științe Dentare. Acesta este un articol cu acces deschis sub CC BY-NC-ND
licență (http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).
Machine Translated by Google
T. Hanioka i colab. / Japanese Dental Science Review 55 (2019) 88–94
tabelul 1
Nivelul dovezilor pentru a deduce cauzalitatea dintre fumatul activ și bolile orale care a fost
inclus în rapoartele naționale ale SUA în 2014 și ale Japoniei în 2017.
Nivelul dovezilor Boli bucale
Cancer de orofaringe
Suficient Parodontita
Despicături orofaciale*
Carii dentare
Sugestiv Eșecul implanturilor dentare
Pierderea dintilor**
Raportat numai în SUA* și Japonia**.
cavitatea bucală sunt clasificate la nivelul inferior al inferenței cauzale; dovezile
sunt sugestive, dar nu suficiente pentru a deduce relații cauzale între fumatul
activ de țigară și cariile dentare și eșecul implanturilor dentare, precum și între
expunerea la fumul de tutun și cariile dentare la copii. O asociere între fumatul
activ de țigară și pierderea dinților a fost clasificată în acest nivel de inferență
cauzală în raportul japonez, dar nu a fost menționată deloc în raportul SUA.
Dincolo de dovezile epidemiologice, plauzibilitatea biologică este unul dintre
elementele majore ale inferenței cauzale [3]; relația observată între fumat și
boală ar trebui să fie coerentă sau plauzibilă în ceea ce privește principiile
științifice cunoscute, mecanismele biologice și modelele observate de boală.
Multe studii au abordat mecanismele potențiale care leagă fumatul și parodontita,
inclusiv factorii moleculari și genetici, pe lângă afectarea vindecării rănilor [4].
Având în vedere asocierea evidentă a fumatului cu inflamația parodontală
distructivă, se justifică o evaluare mai detaliată a efectelor asupra agenților
patogeni parodontali. Într-un articol de revizuire care investighează mecanismele
potențiale care leagă fumatul și agenții patogeni bacterieni orali și respiratorii
superioare, constatările privind impactul expunerii la fumat și renunțarea la
fumat asupra florei otitismediei și, respectiv, thenasopharynx, au fost consolidate
în legătură cu asocierea dintre reducerea numărului de specii. a florei normale a
mucoasei bucale și o frecvență mai mare a infecțiilor respiratorii [5].
Noua tehnologie pentru detectarea microbiomului a fost aplicată probelor orale
[6]. Din câte cunoștințele noastre, există puține articole de revizuire care
abordează principalele mecanisme care explică relațiile dintre fumat și
microorganismele parodontale. În această revizuire, ne concentrăm asupra
constatărilor biologice ale relației dintre expunerea la fumul de tutun și
microorganismele parodontale.
2. Procesul de revizuire
Am efectuat o căutare a literaturii pentru a examina relația dintre fumat și
microorganismele orale. Din literatura identificată, au fost extrase studii asupra
bacteriilor legate de boala parodontală. Studiile rămase au fost păstrate pentru
o revizuire separată. Căutarea literaturii de specialitate pentru microorganismele
orale a fost împărțită în două subiecte: boala parodontală și alte boli ale cavității
bucale. Prezenta revizuire a literaturii abordează microorganismele orale
relevante pentru boala parodontală. A fost efectuată o căutare electronică a
publicațiilor în limba engleză folosind MEDLINE (decembrie 2007 până în
noiembrie 2017) pentru a identifica literatura pertinente. Strategia de căutare
aplicată a fost următoarea: (nicotină SAU fumat SAU renunțarea la fumat SAU
tutun) ȘI (carii dentare SAU implanturi dentare SAU gingivita SAU sănătate orală
SAU igiena orală SAU periimplantită SAU boala parodontală SAU saliva) ȘI
(bacterii SAU placă dentară) SAU ecosistem SAU virus papiloma uman SAU HPV
SAU microbiom SAU microbiologie orală). Rezultatele căutării au fost selectate
pe baza titlului și rezumatului lor și au fost stocate folosind software-ul de
gestionare a literaturii (Endnote X8, Clarivate Analytics, Philadelphia, PA) pentru
screeningul inițial. Doi evaluatori calibrați au analizat rezultatele
89
Fig. 1. Numărul de studii găsite prin căutarea și selecția noastră. Căutarea literaturii de
specialitate pentru microorganismele orale constă din două părți: boala parodontală și alte
boli ale cavității bucale. Prezenta recenzie se adresează microorganismelor orale relevante
pentru boala parodontală. Studiile rămase au fost păstrate pentru o revizuire separată.
în mod suspendat. Neînțelegerile dintre evaluatori au fost rezolvate prin discuții
până când s-a ajuns la un consens. Screeningul final a fost efectuat prin citirea
textului integral, iar articolele au fost clasificate în funcție de bolile orale
relevante. Au fost luate în considerare și listele de referințe ale articolelor care
au fost citite integral. Studiile epidemiologice care nu se referă la microorganismele
orale au fost excluse. În total, 1099 de articole au fost identificate și clasificate în
funcție de microorganismele asociate bolilor orale. Aceste studii s-au adresat
agenților patogeni parodontali, precum și altor microorganisme, inclusiv virusul
papiloma uman, speciile Candida, Streptococcus mutans și microorganismele
peri-implantare. Dintre aceste lucrări, 42 au fost considerate adecvate pentru
această revizuire a relației dintre fumat și microorganismele parodontale: 5
studii au analizat probe de salivă și spălare orală, 15 studii au analizat agenți
patogeni parodontali cheie, cum ar fi Porphy romonas gingivalis, iar restul de 22
de studii au analizat microbiomul subgingival. . O atenție deosebită a fost
acordată metodelor de detectare a microorganismelor, cum ar fi numărarea
coloniilor, reacția cantitativă a polimerazei în lanț (qPCR), hibridizarea ADN-ului
în șah, microarray și secvențierea ARNr 16S (Fig.1).
3. Microorganisme din salivă și probe de spălare orală de la fumători
Microorganismele din salivă includ bacterii de pe suprafețele diferitelor
țesuturi bucale. Analiza cu microarray a salivei stimulate de la 292 de indivizi cu
nivel scăzut de carii dentare și boala parodontală a arătat o abundență mai mare
a doi taxoni bacterieni, S. sobrinus și Eubacterium brachy, la fumători în
comparație cu nefumătorii [7]. Secvențierea de generație mare a probelor de
salivă din 2343 de cohorte dintr-un oraș de provincie japonez a arătat că o
diversitate filogenetică mai mare a fost asociată cu o sănătate orală mai proastă
și cu fumatul curent. Fumatul curent a fost asociat cu profilul de abundență
relativă a 13 genuri bacteriene, inclusiv Prevotella și Veillonella printre speciile
bacteriene de bază, caracterizate printr-un raport mai mare al unităților
taxonomice operaționale [8]. Secvențierea ARNr 16S a probelor de spălare orală
de la 1205 adulți din SUA a arătat diferențe în compoziția globală a microbiomului
între fumătorii actuali și cei care nu fumează, iar analiza funcțională a
metagenomului dedus a arătat că genurile bacteriene legate de carbohidrați,
energie și metabolismul xenobiotic au fost epuizate prin fumat . 9]. Aceste
descoperiri sugerează rolul potențial al fumatului în schimbarea funcțiilor
microbiomului oral în bolile orale legate de fumat.
Secvențierea bacteriană a probelor de spălare orală și lavaj alveolar
bronhoscopic de la 19 fumători și 45 de nefumători a indicat diferențe.
Machine Translated by Google
90 T. Hanioka i colab. / Japanese Dental Science Review 55 (2019) 88–94
referințe în comunitățile microbiene orale la fumători, dar plămânul
microbiomul nu a fost semnificativ diferit[10]. Secvențierea ARNr 16S a plăcii supra
și subgingivale, a salivei, a țesutului oral moale și a nazalului
Au fost prezentate probe de tampon de la 23 de fumători actuali și 20 de nefumători
diversitate alfa mai mică la fumători decât la nefumători în bucal
mucoasa, dar probele din alte locuri nu au arătat diferențe semnificative în
diversitatea și compoziția microbiană [11]. Aceste constatări
implică alterarea microbiomului din cavitatea bucală și tractul respirator din cauza
fumatului. Microbiomul parodontal este
originea potențială a microbiomului oral care este alterată de fumat,
care a fost prezentat mai devreme în studiile de intervenție ale tratamentelor
a bolii parodontale și a dependenței de tutun [12,13].
4. Analiza agenților patogeni parodontali cheie
4.1. Efectele expunerii la extractul de fum de țigară (CSE) asupra P.
gingivalis fimbriae Efectele expunerii la extractul de fum de țigară
(CSE) pe P. gingivalis fimbriae
P. gingivalis se adaptează la CSE, un stres de mediu, prin modificarea expresiei
antigenului său fimbrial major, în plus față de
capsula [14]. CSE reglează în creștere antigenul fimbrial major al P. gingivalis,
suprimând în același timp producția de polizaharide în capsulă
care promovează colonizarea și infecția cu P. gingivalis [15]. S. gor donii, un
colonizator timpuriu în cavitățile bucale, interacționează cu P. gingivalis.
Expunerea la CSE a promovat formarea unui P. gingivalis-S. gordonii
biofilm într-o manieră dependentă de doză, cu un P. gingivalis mai puternic
majorfimbriae capacitatea de legare decât martorul, dar nu a indus
P. gingivalis autoagregare [16]. Modificările la P. gingivalis fim briae cauzate de
expunerea la CSE au fost complet inversate atunci când
P. gingivalis expus la CSE a fost subcultivat în mediu proaspăt fără
CSE [14]. Aceste efecte asupra fenotipului P. gingivalis ar putea explica
alterările care promovează colonizarea și infecția cu agenți patogeni parodontali
cheie și reversibilitatea modificării fimbriale
observate in vitro sugerează că renunțarea la fumat are beneficii.
4.2. Efectele tratamentului cu nicotină asupra P. gingivalis
Tratament cu nicotină într-un interval de concentrații în salivă de
fumători, de la 0 la peste 2 mg/ml stimulat S. gordonii planctonic
creșterea celulelor, creșterea formării de biofilm și a masei celulare bacteriene,
și genele legate de legarea S. gordonii în planctonic
celule [17]. Tratamentul S. gordonii cu nicotină poate contribui
la P. gingivalis-S. formarea biofilmului gordonii. Cu toate acestea, rolul de
nicotina asupra creșterii P. gingivalis nu este simplă. Creșterea P.
gingivalis a fost inhibată prin tratamentul cu nicotină într-un mod dependent de doză
printr-o singură metodă de expunere, dar rata de creștere a crescut
cu fiecare expunere ulterioară la nicotină într-un tratament multiplu
modelul [18]. Expunerea la 0,1 mg/ml de cotinină, un metabolit al nicotinei,
asocierea crescută a P. gingivalis și invazia epiteliului
celule, dar acest lucru nu a fost afectat de expunerea la nicotină [19]. Inocularea
monostraturilor de celule epiteliale primare cu nicotină și
cotinină la o concentra ie de 1 mg/ml a crescut colonizarea de
Aggregatibacter actinomicetemcomitans într-o manieră dependentă de timp, dar a
scăzut colonizarea P. gingivalis [20]. Nicotina și
metabolitul său cotinină poate promova formarea de agenți patogeni
biofilme prin intensificarea P. gingivalis-S. interac iunea gordonii, dar
sunt necesare cercetări suplimentare pentru a clarifica și explica rolul nicotinei
asupra creșterii P. gingivalis.
4.3. Efecte asupra funcțiilor microbiene pentru interacțiunea patogen-gazdă
P. gingivalis s-a adaptat la stresul de mediu al expunerii la CSE prin modificarea
expresiei genelor și a proteinelor membranei exterioare
[14]. CSE a modificat fenotipul P. gingivalis pentru a suprima producția de
polizaharide capsulare la nivel ultrastructural și
pentru a neutraliza răspunsul proinflamator la TLR2 ulterioară
stimulare [15]. biofilme de P. gingivalis crescute în prezența
CSE a prezentat o capacitate proinflamatoare mai scăzută (care implică TNF alfa,
IL-6 și IL-12) decât biofilmele de control [14,16]. Cele mai multe efecte
au fost inversate atunci când bacteriile expuse la CSE au fost subcultivate în
mediu proaspăt fără CSE [14]. Tratamentul Capnocytophaga
sputigena cu extracte de tutun fără fum a provocat modificări metabolice din cauza
stresului oxidativ [21]. Un tratament combinat al
celulele gingivale umane cu CSE și P. gingivalis au fost apoi examinate. Tratamentul
fibroblastelor cu supernatant de CSE și P. gingivalis
a distrus echilibrul dintre metaloproteinazele matriceale i
inhibitorii lor tisulari [22]. Efectele tratamentului combinat al
celulele dendritice (DC) cu nicotină și P. gingivalis lipopolysaccha călătoresc pe
imunopatogeneza bolilor parodontale sugerate
modularea funcțiilor imunoreglatoare ale DC stimulate cu LPS de P. gingivalis [23].
Tratamentul combinat al epiteliului gingival
celulele cu concentrații scăzute de CSE și P. gingivalis inhibate
închiderea plăgii, iar invazia P. gingivalis a crescut în apropierea plăgii
zona [24]. Din punct de vedere clinic, fumatul a fost asociat cu scăderea totală
Răspunsul IgG împotriva tulpinilor de P. gingivalis, dar nu a influențat
IgG produsă împotriva proteinelor specifice de suprafață celulară, ceea ce indică faptul că
fumatul alterează răspunsul umoral împotriva P. gingivalis i poate
crește infecțiozitatea P. gingivalis [25]. Fumatul tinde să reducă
eficacitatea răspunsului imun în ceea ce privește anticorpii P. gingivalis în serul
sanguin al pacienților cu parodontită [26]. The
discuția încrucișată pronunțată între variabilele clinice și fișierele de anticorpi la
fumătorii cu parodontită poate fi mediată de modulare
a profilului de răspuns al anticorpilor P. gingivalis [27]. Mai departe indirect
dovezile includ reduceri ale acizilor grași 3-OH din întreaga salivă
probe, care este în concordanță cu o microfloră orală redusă
poten ial inflamator, de la fumători comparativ cu cei de la
nefumătorii cu parodontită cronică [28]. Este bine recunoscut faptul că fumatul
reduce răspunsul gazdei la mucoasa majoră
agenți patogeni precum P. gingivalis. Astfel de modificări ale funcțiilor microbiene
datorate expunerii la tutun pot contribui la reducerea gazdei
răspuns la agenții patogeni parodontali.
4.4. rezumat
Pentru a elucida căile biologice ale efectelor expunerii
la fumat pe boala parodontală, agenții patogeni parodontali au fost
expuse la CSE, extract de tutun fără fum sau nicotină in vitro.
CSE modifică expresia antigenului fimbrial major și promovează
colonizarea și infectarea unui agent patogen parodontal cheie, P. gingi valis.
Expunerea la nicotină ar putea modula funcția imunologică
prin P. gingivalis și promovează formarea de biofilm prin atașare
la bacteriile bucale comensale S. gordonii. Căi potențiale
de expunerea la fumul de tutun la distrugerea parodontala poate fi
explicată par ial prin modularea proinflamatorii i
răspunsurile anticorpilor și prin tratamentul combinat al omului
celule cu constituenți de tutun și agenți patogeni parodontali. Per total,
expunerea la fumat ar putea promova patogeneza unui biofilm parodontal prin
modificări ale proprietăților P. gingivalis, cum ar fi biofilmul
formarea și funcțiile legate de interacțiunea patogen-gazdă.
5. Microbiomul subgingival la fumători
5.1. Gingivă sănătoasă clinic
Peste 1,6 milioane de secvențe din probe subgingivale din
200 de fumători și nefumători sănătoși din punct de vedere sistemic și parodontal
au fost analizați prin secvențierea ARNr 16S. Profilurile microbiene au fost
diferă între fumători și nefumători la toate nivelurile taxonomice
Machine Translated by Google
T. Hanioka i colab. / Japanese Dental Science Review 55 (2019) 88–94
els, iar gruparea comunităților microbiene a fost distinctă în
fumători, reprezentând un microbiom anaerob foarte divers, bogat în agenți
patogeni, sărac comensal, care este asociat cu
comunitatea pacien ilor cu parodontită [29]. Marginal și subgingival
probe de biofilm după 7 zile de formare netulburată a plăcii
la 15 fumători și 15 nefumători au fost analizați prin ARNr 16S
secvențiere. Fumatorii au prezentat colonizare precoce a parodontale si
patogeni respiratori și o colonizare inițială foarte diversă, relativ instabilă în
comparație cu nefumătorii și proinflamatoare
citokinele din probele de lichid crevicular gingival au fost crescute
la fumători comparativ cu nefumătorii. Nivelurile crescute de citokine inflamatorii
proină au fost asociate pozitiv cu comensal
microbiota la fumători, dar această asociere nu a fost observată în
nefumători [30]. Autorii au afirmat că fumatul creează „o comunitate microbiană
cu risc de vătămare” în biofilmul oral [29,30].
5.2. Gingivita experimentală
Probele de placă subgingivală de la 15 tineri fumători au fost analizate prin
secvențierea ARNr 16S în timpul debutului și rezoluției.
a gingivitei experimentale. Fiecare tratament a fost administrat pentru
21 de zile. Abundența colonizatorilor timpurii, cum ar fi Streptococcus,
Veillonella și Pseudomonas au scăzut, iar nivelurile agenților patogeni
parodontali, cum ar fi Treponema, Selenomonas, Parvimonas,
Dialister și Campylobacter au crescut, urmate de semne clinice
a gingivitei. Schimbarea microbiomului a fost însoțită de
o scădere temporară a anumitor mediatori ai antiinflamatorii,
chemokine și răspunsurile T-helper 2 în ziua 7, dar majoritatea răspunsurilor
inflamatorii au crescut chiar și după rezolvarea problemelor clinice.
gingivita și restabilirea comunităților bacteriene la niveluri sănătoase. Aceste
rezultate ar putea fi explicate prin caracteristicile
dobândirea precoce a microorganismelor patogene la nivelul marginal
și biofilmele subgingivale ale fumătorilor, care provoacă o gazdă susținută
răspuns care persistă chiar și după îndepărtarea provocării bacteriene
[31]. Gingivita experimentală a fost indusă timp de 21 de zile în sănătoși
studenți stomatologi, 10 fumători și 14 nefumători. Ambii fumători
grupurile au arătat dezvoltarea inflamației gingivale cu excepția
mai puține sângerări la nivelul gingiilor fumătorilor și restabilirea la nivelurile
de bază după reluarea igienei orale. Bazat pe tablă de șah
Hibridizarea ADN-ADN, fumătorii au prezentat total bacterian mai mare
număr și proporții mai mari de bacterii complexe roșii și portocalii și proporții
mai mici de specii de Actinomyces și de violet
și bacterii complexe galbene în probele de placă supragingivală
decât nefumătorii [32]. După o perioadă de 7-10 zile de rezoluție a gingivitei
preexistente la 25 de fumători și 25 de nefumători, experimental
Gingivita a fost indusă timp de 21 de zile, urmată de o secundară de 7-10 zile
perioada de rezoluție. Modificări ale compoziției bacteriene în marginal
și probe de placă subgingivală și răspunsuri proinflamatorii
au fost evaluate prin secvențierea ARNr 16S și măsurarea a 27
mediatori imuni în probele de lichid crevicular gingival, respectiv. În comparație
cu nefumătorii, fumătorii au demonstrat mai devreme
colonizarea agenților patogeni parodontali și respiratori cu răspunsuri imune
corespondente urmate de o abundență mai mare
a speciilor patogene, legături mai slabe între marginal i efectul fumatului și al hiperglicemiei asupra microbiomului gival subgin asociat
ecosisteme subgingivale și răspunsuri proinflamatorii mai mari
persistând în timpul celei de-a doua etape de rezoluție. Au afirmat autorii
că capacitatea redusă a microbiomului subgingival de a se „reseta”
ea însăși la fumători în comparație cu la nefumători care au urmat episoadele
a bolii poate duce la scăderea rezistenței ecosistemului gingival și la scăderea
capacității de a rezista bolilor viitoare la fumători.
[33]. Studiile experimentale ale gingivitei au demonstrat relativ
dobândirea precoce a agenților patogeni parodontali și respiratori în
biofilme marginale și subgingivale ale fumătorilor și recuperare afectată a
ecosistemului care însoțește o imunitate prelungită și susținută
răspuns, chiar și după rezolvarea aspectelor clinice ale inflamației. Aceste
descoperiri furnizează dovezi ale scăderii ecosistemului
91
rezistență la fumători. Observarea unei scăderi temporale în
mediatori ai sistemului imunitar observați la fumători în perioada timpurie
faza experimentală a gingivitei poate necesita cercetări suplimentare pentru a
clarificați relația potențială dintre scăderea producției de imunoglob ulină și
expunerea la P. gingivalis la CSE.
5.3. Parodontita
Pe baza rezultatelor qPCR, 40 de fumători au arătat semnificativ
cantități mai mari de P. gingivalis, A. actinomycetemcomitans și T.
forsythia decât 40 de nefumători în pungi de parodontită cronică cu
adâncimi de sondare egale. Fumatul a fost asociat cu prezența
de A. actinomicetemcomitans [34]. Alte studii folosind qPCR
au detectat diferențe mici sau deloc semnificative în compoziția
microorganisme în probele de placă subgingivală [35–37]. Compoziția
microbiomului subgingival, așa cum este evaluată de ARNr 16S
secvențierea a fost diferită între 15 fumători și 15 nefumători
cu parodontită, dar tehnicile microbiene folosite, inclusiv
cultivarea și qPCR, nu au identificat în mod specific diferența. The
Profilul microbian al probelor de placă subgingivală de la fumătorii titei
parodontale a fost diferit de cel al nefumătorilor: genurile
Fusobacterium, Prevotella și Selenomonas au fost mai abundente în
fumători, în timp ce Peptococcus și Capnocytophaga au fost mai abundente la
nefumători [38]. În probe de placă subgingivală din adâncime
locuri de 15 fumători și 15 nefumători de vârstă și sex,
Secvențierea ARNr 16S a arătat o abundență mai mare de Parvimonas,
Fusobacterium, Campylobacter, Bacteroides și Treponema și
niveluri mai scăzute de Veillonella, Neisseria și Streptococcus la fumători
decât nefumătorii. Dintre microorganismele necultivate, nivelurile mai multor
specii precum Peptostreptococi, Parvimonas micra,
Campylobacter gracilis, Treponema socranskii, Dialister pneumosintes,
și Tannerella forsythia au fost crescute, în timp ce Veillonella sp. oral
clona B2, Neisseria sp. clona orală 2.24, S. sanguinis și Capnocy tophaga sp.
clona AH015 a fost mai puțin abundentă la fumători decât la
nefumători [39]. Diferențele în comunitatea bacteriană subgingivală între
fumători și nefumători cu parodontită au fost
raportat la pacienții coreeni [40].
Fumatul a fost raportat a fi printre factorii care
poate influența microbiomul subgingival. Placa subgingivala
probele de la 12 pacien i cu parodontită cronică au arătat a
abundență relativă mare de Parvimonans, Desulfubulbus, Paludibac ter,
Haemophilus și Sphaerochaeta în comparație cu cele din
8 controale sănătoase. Printre pacienții cu parodontită, o majoră
alterarea comunității microbiene a fost evidentă la 6 fumători când
comparativ cu 6 nefumători [41]. Probele de placă subgingivală
prelevate din locuri adânci au fost diferite în abundență de 51 de genuri
și 200 de specii în comparație cu probe prelevate din buzunar de mică adâncime
la 88 de pacienți cu parodontită cronică. Diferențele în
microbiomul dintre locurile adânci și puțin adânci a fost influențat independent
de fumat printre factorii la nivel de pacient [42], indicând
că fumatul influențează în mod independent diferența de microbiom în funcție
de adâncimea buzunarului la pacienții cu parodontită. Sinergicul
bolii a fost mai mare decât suma fiecărui efect individual
[43].
Analiza de secvențiere ARNr 16S a probelor de plăci subgingivale
au demonstrat diferențe în compoziția microbiomului subgingival între fumători
și nefumători [5,39–41,44].
Aceste constatări au fost confirmate în continuare de datele de bază din studiile
de intervenție [12,13,43]. Descoperirile sugerează o asociere
intre fumat si disbioza subgingivala. Fumatul poate îmbogăți
comunitatea microbiană patogenă din placa subgingivală i
reduce abundența comensale sănătoase, deși studii de intervenție asupra
parodontozei experimentale și inițiere a
fumatul la om este limitat. În afară de această limitare din cauza
Machine Translated by Google
92 T. Hanioka i colab. / Japanese Dental Science Review 55 (2019) 88–94
considerație etică, studiile de intervenție asupra efectelor tratamentului parodontal
și ale renunțării la fumat sunt fezabile.
5.4. Tratament parodontal
Hibridizarea ADN-ADN cu tablă de șah a fost utilizată pentru a detecta modificările
agenților patogeni parodontali în urma tratamentului parodontal.
Parametrii clinici la 40 de fumători și 40 de nefumători cu parodontită cronică s-au
îmbunătățit pe parcursul unei perioade de urmărire de 3 luni după terapia
parodontală nechirurgicală și chirurgicală. Fumatul a fost asociat cu semne clinice
de pungi adânci și mai puține sângerări la sondare. Cu toate acestea, o reducere
semnificativă a speciilor complexe roșii și portocalii a fost observată numai la
nefumători [45]. Efectele tratamentului parodontal nechirurgical, inclusiv detartrajul
și planificarea radiculară, și tratamentul parodontal nechirurgical, inclusiv terapia
fotodinamică antimicrobiană adjuvantă, au fost comparate între 20 de fumători cu
parodontită cronică utilizând un design experimental cu gura despicată. Niciun regim
de tratament parodontal nu a afectat nivelurile a 40 de specii bacteriene din probele
de placă subgingivală în perioada de urmărire de 12 săptămâni după terapie, ceea
ce indică faptul că fumatul poate afecta vindecarea parodontală după tratamentul
nechirurgical[46]. Efectul mai slab al tratamentului parodontal asupra agenților
patogeni parodontali în raport cu măsurile clinice la fumători a fost, de asemenea,
confirmat de secvențierea ARNr 16S. Înainte de terapia parodontală supragingivală
pentru parodontita cronică severă, 10 fumători au prezentat o proporție mai mare
de mai mulți agenți patogeni și un număr mai mic de filotipuri cultivate decât 10
nefumători. Modificări mai modeste ale filotipurilor asociate parodontitei au fost
observate la 21 de zile după terapie la fumători comparativ cu nefumătorii. Cu toate
acestea, fumătorii și nefumătorii deopotrivă au prezentat modificări semnificative
ale parametrilor clinici, fără diferențe semnificative între grupuri.
Terapia supragingivală a afectat doar puțin biodiversitatea biofilmului subgingival la
fumători în comparație cu nefumătorii [43]. În urma tratamentului nechirurgical cu
detartrare și planare radiculară pe o perioadă de 21 de zile, 15 fumători și 15
nefumători au prezentat o îmbunătățire clinică, o scădere a trei agenți patogeni
parodontali majori și o creștere a proporției de specii compatibile cu gazda în probele
de placă subgingivală. Pe parcursul perioadei de urmărire post-terapie de 180 de
zile, însă, recolonizarea bacteriană subgingivală a speciilor patogene a fost observată
numai la fumători. Fumătorii par mai susceptibili la restabilirea unui biofilm
subgingival patogen decât nefumătorii [47]. În comparație cu îmbunătățirea
semnelor clinice de parodontită atât la fumători, cât și la nefumători după tratamentul
parodontal, răspunsul microbiomului parodontal la terapia parodontală a rămas
slab la fumători.
Această descoperire sugerează că răspunsul slab la agenții patogeni parodontali ai
fumătorilor este asociat cu afectarea vindecării parodontale observată în timpul
tratamentului cu parodontoză.
5.5. Tratamentul parodontal și tratamentul dependenței de tutun
Managementul parodontal nechirurgical cu planare radiculară și consiliere
pentru renunțarea la fumat a fost prescris la 22 de pacienți cu parodontită cronică.
Dintre aceștia, 11 pacienți s-au lăsat de fumat, iar celălalt a continuat să fumeze. La
perioada de examinare a liniei de bază, la 3, 6 și 12 luni post-tratament, probele de
placă subgingivală au fost analizate prin secvențierea ARNr 16S pentru comunitatea
microbiană. Cei care au renunțat la fumat au demonstrat profiluri divergente ale
comunității microbiene după renunțarea la fumat. Profilurile microbiene la 6 și 12
luni au fost diferite între grupuri. Profilurile microbiene ale fumătorilor în perioadele
post-tratament au rămas similare cu valoarea inițială [12]. În eșantioanele de plăci
subgingivale ale celor care au renunțat, prevalența P. endodontalis și Dialister
pneumosintes și nivelurile de Parvimonas micra, Filifactor alocis și Treponema
denticola au fost scăzute și nivelul de Veillonella parvula a fost crescut. Cei care
părăsesc au prezentat un număr mai mare de specii asociate sănătății și preva mai
scăzută
intensitatea și abundența agenților patogeni parodontali presupusi în comparație
cu cea de la momentul inițial [13]. Diferența aparentă în schimbarea profilului
microbian în comunitatea microbiană subgingivală între cei care renunță și fumători
în urma terapiei parodontale nechirurgicale și a renunțării la fumat indică beneficiul
tratamentului dependenței de tutun care poate contribui la prevenirea dezvoltării
bolii parodontale prin modificarea ecosistemului subgingival către o stare de
sănătate. profilul compatibil al microbiomului [12,13]. Sunt necesare studii ulterioare
pentru a elucida rolul intervențiilor cu terapia parodontală chirurgicală și tratamentul
dependenței de tutun pentru prevenirea dezvoltării bolilor parodontale.
5.6. rezumat
De când secvențierea ARNr 16S de mare capacitate de generație următoare a
început să fie utilizată pentru a analiza probe de plăci subgingivale pentru a explora
modificările compoziționale și funcționale în microbiomul fumătorilor [6], dovezile s-
au acumulat în mod constant cu privire la rolul tratamentului nechirurgical și al
intervențiilor împotriva tutunului. in setari dentare. Au fost demonstrate modificări
ale comunității microbiene în probele de placă subgingivală în ceea ce privește
speciile asociate bolii parodontale și compatibile cu sănătatea. Aceste descoperiri
extind și confirmă cunoștințele anterioare obținute prin analizele prin abordări
moleculare tradiționale, cum ar fi qPCR și hibridizarea ADN-ADN cu tablă. Studiile
privind efectele tratamentelor pentru bolile parodontale și dependența de tutun de
agenții patogeni parodontali cu studii randomizate controlate sunt puține, potențial
din cauza ratelor scăzute de finalizare a studiului, din cauza ratelor scăzute de
renunțare cu succes la fumat. Cu toate acestea, important este că orice șansă de a
renunța la fumat nu trebuie ratată, deoarece intervenția de renunțare la tutun de
către profesioniștii din domeniul sănătății este eficientă în creșterea succesului
încercărilor de a renunța [48,49]. Tratamentul dependenței de tutun ar trebui oferit
fumătorilor cu boală parodontală pentru a reduce riscul de dezvoltare a bolii
parodontale. Sunt necesare studii suplimentare de intervenție pentru diferite
populații cu modele controlate aleatoriu pentru a confirma beneficiul renunțării la
fumat în prevenirea dezvoltării distrugerii parodontale prin alterarea comunității
microbiene subgingivale.
6. Efectele consumului de tutun asupra microorganismelor orale
neincluse în microbiomul asociat parodontozei
În faza de construire a unei strategii de căutare a literaturii relevante cu privire
la efectul consumului de tutun asupra microorganismelor orale, am observat că
microorganismele focale care nu sunt incluse în microbiomul asociat parodontozei
au fost papilomavirusul uman, Streptococcus mutans, speciile Candida și
microorganismele periimplantare. . Efectul potențial al consumului de tutun asupra
infecției cu HPV a fost studiat intens, pe baza constatărilor unor studii epidemiologice
observaționale. Efectele expunerii la nicotină asupra formării biofilmului au fost
investigate pentru speciile S. mutans, S. sanguinis și Candida. Aparatele orale, cum
ar fi implanturile orale, protezele de îndepărtare și diferitele materiale utilizate
pentru tratamentul ortodontic au fost factori focali pentru efectele expunerii la
constituenții de tutun asupra formării biofilmului. Efectul consumului de tutun
asupra acestor microorganisme trebuie abordat cuprinzător, pe lângă agenții
patogeni parodontali, în conformitate cu intervențiile din domeniul tutunului
efectuate de profesioniștii din domeniul sănătății bucale pentru sănătatea orală și
generală a pacienților stomatologici, nu numai la nivel specific de boală, ci și la nivel
personal.
7. Concluzii și implicații pentru studii viitoare
Constatările biologice ale relațiilor privind expunerea la fumul de tutun,
organizate pe tipuri de probe și condiții de studiu,
Machine Translated by Google
T. Hanioka i colab. / Japanese Dental Science Review 55 (2019) 88–94
masa 2
Constatări biologice în funcție de tipurile de eșantion din studiu și condițiile de studiu.
Mostre Condiții de studiu
Saliva și spălare orală Fumători și nefumători
Efectele expunerii la extractul de fum de țigară
Principalii agenți
asupra P. gingivalis fimbriae Efectele
patogeni parodontali
tratamentului cu nicotină asupra P. gingivalis
Efectele expunerii asupra inflamației
raspuns
Gingivă sănătoasă clinic
Placa subgingivala Gingivita indusă experimental
Parodontita
Tratament parodontal
Tratamentul parodontal și tratamentul dependenței
de tutun
sunt rezumate în Tabelul 2. Analizele microbiomului din probele de salivă și spălare
orală implică faptul că microbiomul parodontal este originea potențială a
modificărilor microbiomului oral rezultat din fumat. Tratamentul cu nicotină și
expunerea la extractul de fum de țigară modifică funcția agenților patogeni
parodontali cheie precum P. gingivalis și promovează formarea biofilmului,
colonizarea și infecția. Noua tehnologie de secvențiere a ARNr 16S a aruncat o nouă
lumină asupra microbiomului subgingival al fumătorilor și al celor care renunță la
profesioniștii din domeniul sănătății orale. Disbioza microbiomului parodontal a fost
observată la fumători, indiferent de starea lor parodontală (sănătoasă, gingivita sau
parodontită). În plus, dis-bioza la fumători a rămas semnificativă chiar și după
rezolvarea gingivitei induse experimental și după recuperarea semnelor clinice de
parodontită prin tratament parodontal nechirurgical și peste 3 luni post-terapie.
Renunțarea la fumat la pacienții cu parodontită poate fi benefică în ceea ce privește
modificările compoziționale ale microbiomului subgingival către comunitatea
microbiană subgingival sănătoasă. Sunt necesare studii suplimentare pentru a
elucida impactul intervenției cu tutun asupra prevenirii recurenței distrugerii
parodontale pentru realizarea deplină a intervențiilor cu tutun în cadrul stomatologic.
Conflicte de interes
Autorii nu au conflicte de interese direct relevante pentru
continutul acestui articol.
Finanțarea
Acest studiu a fost susținut de un grant de la Fukuoka Dental College, JSPS
KAKENHI Grant Number 15K11441 și Pfizer Global Medical Grant #35621681.
Referințe
[1] Centrul Național pentru Boli Cronice P , Oficiul pentru Promovarea Sănătății pe S, Sănătate.
Rapoarte ale chirurgului general . Consecințele asupra sănătății ale fumatului-50
de ani de progres: un raport al chirurgului general. Atlanta, GA: Centrele pentru
Controlul și Prevenirea Bolilor ( SUA); 2014.
[2] Reuniunea de revizuire privind consecințele asupra sănătății ale fumatului Ministerul Sănătății,
munca și bunăstarea ( Japonia ). Fumatul și sănătatea: un raport al reuniunii de revizuire privind
consecințele fumatului asupra sănătății . Tokyo: Reuniunea de revizuire privind consecințele
fumatului asupra sănătății în cadrul Ministerului Sănătății , Muncii și Bunăstării (Japonia); 2017.
[3] Biroul Chirurgului G , Biroul S , Sănătate . Rapoarte ale chirurgului general .
Consecințele fumatului asupra sănătății : un raport al chirurgului general. Atlanta,
GA: Centrele pentru Controlul și Prevenirea Bolilor ( SUA); 2004.
[4] Ojima M, Hanioka T. Efectele distructive ale fumatului asupra moleculară și genetică
factori ai bolii parodontale . Tob Induc Dis 2010;8:4.
[5 ] Brook I. Impactul fumatului asupra florei bacteriene bucale și nazofaringiene . J
Dent Res 2011;90(6):704–10.
93
Descoperiri biologice
Alterarea microbiomului oral din cauza fumatului, schimbarea funcțiilor microbiomului
oral în bolile orale legate de fumat și microbiomul parodontal ca origine potențială a microbiomului
oral modificat de fumat.
Modificări ale P. gingivalis care promovează colonizarea și infecția și beneficiază de renunțarea la
fumat din cauza reversibilității alterării fimbriei.
Promovarea formării biofilmului patogen prin intensificarea P. gingivalis-S. interacțiunea
gordonii.
Reducerea răspunsului gazdei la agenții patogeni majori ai mucoasei, cum ar fi P. gingivalis, prin
modificarea interacțiunii patogen-gazdă.
Comunități bacteriene orale disbiotice în biofilmele orale ale fumătorilor cu țesut parodontal
clinic sănătos.
Scăderea rezistenței ecosistemului la fumători.
Asocierea dintre fumat și disbioza subgingivală.
Disbioza ca cauză a afectarii vindecării parodontale.
Beneficiul tratamentului dependenței de tutun pentru prevenirea progresiei bolii parodontale
prin modificarea ecosistemului subgingival către un profil de microbiom compatibil cu
sănătatea.
[6] Kumar PS. Fumatul și ecosistemul subgingival : o com . îmbogățită cu agenți patogeni
comunitate. Future Microbiol 2012;7(8):917–9.
[7] Belstrom D, Holmstrup P, Nielsen CH, Kirkby N, Twetman S, Heitmann BL și colab.
Profilurile bacteriene ale salivei în relație cu dieta , factorii stilului de viață și statutul socioeconomic .
J Oral Microbiol 2014;6.
[8] Takeshita T, Kageyama S, Furuta M, Tsuboi H, Takeuchi K, Shibata Y, et al. Diversitatea bacteriană
în saliva și afecțiunile legate de sănătatea orală : Studiul Hisayama .
Sci Rep 2016;6:22164.
[9] Wu J, Peters BA, Dominianni C, Zhang Y, Pei Z, Yang L și colab. Fumatul de țigări și
microbiomul oral într - un studiu amplu asupra adulților americani . ISME J
2016;10(10):2435–46.
[10] Morris A, Beck JM, Schloss PD, Campbell TB, Crothers K, Curtis JL și colab. Comparația
microbiomului respirator la nefumătorii și fumătorii sănătoși . _ _ Am J Respir Crit
Care Med 2013;187(10):1067–75.
[11] Yu G, Phillips S, Gail MH, Goedert JJ, Humphrys MS, Ravel J și colab. Efectul fumatului
asupra microbiotei orale și nazale . _ _ _ Microbiom 2017; 5(1):3.
[12] Fullmer SC, Preshaw PM, Heasman PA, Kumar PS. Renunțarea la fumat modifică
recolonizarea microbiană subgingivală . J Dent Res 2009;88(6):524–8.
[13] Delima SL, McBride RK, Preshaw PM, Heasman PA, Kumar PS. Răspunsul bacteriilor
subgingivale la renunțarea la fumat . J Clin Microbiol 2010;48(7): 2344–9.
[14] Bagaitkar J, Williams LR, Renaud DE, Bemakanakere MR, Martin M, Scott DA, et al.
Modificări induse de tutun ale interacțiunilor Porphyromonas gingivalis -gazdă .
Environ Microbiol 2009;11(5):1242–53.
[15] Bagaitkar J, Demuth DR, Daep CA, Renaud DE, Pierce DL, Scott DA. Tutunul suprareglează proteinele
fimbriale P. gingivalis care induc hiposensibilitate la TLR2 .
PLoS One 2010;5(5):e9323.
[16] Bagaitkar J, Daep CA, Patel CK, Renaud DE, Demuth DR, Scott DA. Fumul de tutun crește formarea
biofilmului Porphyromonas gingivalis-Streptococcus gordonii .
PLoS One 2011;6(11):e27386.
[17] Huang R, Li M, Ye M, Yang K, Xu X, Gregory RL. Efectele nicotinei asupra creșterii
Strepto coccus gordonii , formării biofilmului și agregării celulare . Appl Environ
Microbiol 2014;80(23):7212–8.
[18] Baek O, Zhu W, Kim HC, Lee SW. Efectele nicotinei asupra creșterii și exprimării
proteinelor Porphyromonas gingivalis . _ _ J Microbiol 2012;50(1):143–8.
[19] Cogo K, Calvi BM, Mariano FS, Franco GC, Goncalves RB, Groppo FC. Efectele nicotinei
și cotininei asupra colonizării celulelor epiteliale cu Porphyromonas gingivalis . _
Arch Oral Biol 2009;54(11):1061–7.
[20] Teughels W, Van Eldere J, van Steenberghe D, Cassiman JJ, et al. Influența nicotinei și cotininei asupra
colonizării epiteliale de către parodontopatogeni.
J Periodontol 2005;76(8):1315–22.
[21] Sun J, Jin J, Beger RD, Cerniglia CE, Yang M, Chen H. Evaluarea metabolomică a
impactului expunerii la tutun fără fum asupra bacteriei orale Capnocy tophaga
sputigena . Toxicol In Vitro 2016;36:133–41.
[22] Zhang W, Song F, Windsor LJ. Efectele tutunului și P. gingivalis asupra gingivale _
fibroblaste. J Dent Res 2010;89(5):527–31.
[23] Yanagita M, Mori K, Kobayashi R, Kojima Y, Kubota M, Miki K și colab.
Imunomodularea celulelor dendritice diferențiate în prezența nicotinei cu
lipopolizaharidă din Porphyromonas gingivalis . _ _ _ Eur J Oral Sci 2012;120(5):408–
14.
[24] Imamura K, Kokubu E, Kita D, Ota K, Ishihara K, Saito A. Condensul de fum de țigară
modulează migrarea celulelor epiteliale gingivale umane și interacțiunile lor cu
Porphyromonas gingivalis. J Periodontal Res 2015;50(3):411–21.
[25] Zeller I, Hutcherson JA, Lamont RJ, Demuth DR, Gumus P, Nizam N, et al. Profilul
antigenic alterat și infecțiozitatea Porphyromonas gingivalis la fumători și
nefumători cu parodontită . J Periodontol 2014;85(6):837–44.
[26] Tebloeva LM, Revazova ZE, Fabrikant KG, Dmitrieva LA, Gurevich KG. Diferențe în
răspunsul imun la Porphyromonas gingivalis . J Contemp Dent Pract 2014;15(5):573–
5.
Machine Translated by Google
94 T. Hanioka i colab. / Japanese Dental Science Review 55 (2019) 88–94
[27] Nagarajan R, Miller CS, Dawson 3rd D, Al-Sabbagh M, Ebersole JL. Discuție între
parametrii clinici și de răspuns al gazdei ai parodontitei la fumători. J Periodontal Res
2017;52(3):342–52.
[28] Buduneli N, Larsson L, Biyikoglu B, Renaud DE, Bagaitkar J, Scott DA. Profilele acizilor
grași la fumătorii cu parodontită cronică . J Dent Res 2011;90(1):47–52.
[29] Mason MR, Preshaw PM, Nagaraja HN, Dabdoub SM, Rahman A, Kumar PS. Microbiomul
subgingival al curentului clinic sănătos și al fumătorilor niciodată . ISME J 2015;9(1):268–
72.
[30] Kumar PS, Matthews CR, Joshi V, de Jager M, Aspiras M. Fumatul de tutun afectează
achiziția și colonizarea bacteriilor în biofilmele orale . Infect Immun 2011;79(11):4730–
8.
[31] Matthews CR, Joshi V, de Jager M, Aspiras M, Kumar PS. Interacțiunile gazdă-bacterie în
timpul inducerii și rezolvării gingivitei experimentale la fumătorii actuali . J Periodontol
2013;84(1):32–40.
[32] Peruzzo DC, Gimenes JH, Taiete T, Casarin RC, Feres M, Sallum EA, et al. Impactul
fumatului asupra gingivitei experimentale . Un studiu prospectiv clinic , microbiologic
și imunologic . J Periodontal Res 2016;51(6):800–11.
[33] Joshi V, Matthews C, Aspiras M, de Jager M, Ward M, et al. Fumatul scade reziliența
structurală și funcțională a ecosistemului subgingival . J Clin Peri odontol
2014;41(11):1037–47.
[34] Guglielmetti MR, Rosa EF, Lourencao DS, Inoue G, Gomes EF și colab. Detectarea și
cuantificarea agenților patogeni parodontali la fumători și nefumători cu parodontită
cronică prin reacție în lanț a polimerazei în timp real . J Periodontol 2014;85(10):1450–7.
[35] Heikkinen AM, Pitkaniemi J, Kari K, Pajukanta R, Elonheimo O, Koskenvuo M, et al. Efectul
fumatului la adolescenți asupra prevalenței bacteriilor parodontale . _ Clin Oral Investig
2012;16(2):571–80.
[36] KubotaM, Tanno-NakanishiM,Yamada S, OkudaK,IshiharaK. Efectul fumatului asupra
microflorei subgingivale a pacienților cu parodontită din Japonia . BMC Oral Health
2011;11:1.
[37] Lanza E, Magan-Fernandez A, Bermejo B, de Rojas J, et al. Efectele clinice complementare
ale bacteriilor complexe roșii asupra parodontitei generalizate la o populație
caucaziană . Oral Dis 2016;22(5):430–7.
[38] Bizzarro S, Loos BG, Laine ML, Crielaard W, Zaura E. Microbiomul subgingival la fumători
și nefumători în parodontită: un studiu explorator folosind tradiția
tehnici țintite naționale și o secvențiere de ultimă generație . J Clin Periodontol
2013;40(5):483–92.
[39] ShchipkovaAY, Nagaraja HN, Kumar PS. Profilele microbiene subgingivale ale
fumătorilor cu parodontită . J Dent Res 2010;89(11):1247–53.
[40] Moon JH, Lee JH, Lee JY. Microbiomul subgingival la fumători și nefumători la pacienții
coreeni cu parodontită cronică . Mol Oral Microbiol 2015;30(3):227–41.
[41] Coretti L, Cuomo M, Florio E, Palumbo D, Keller S, Pero R, et al. Disbioza subgingivala la
pacientii fumatori si nefumatori cu parodontita cronica . Mol Med Rep 2017;15(4):2007–
14.
[42] Ganesan SM, Joshi V, Fellows M, Dabdoub SM, Nagaraja HN, O'Donnell B, et al.
O poveste cu două riscuri: fumatul, diabetul și microbiomul subgingival . ISME J
2017;11(9):2075–89.
[43] Meulman T, Casarin RC, Peruzzo DC, Giorgetti AP, Barbagallo A, Casati MZ, et al.
Impactul terapiei supragingivale asupra profilului microbian subgingival la fumători
versus nefumători cu parodontită cronică severă . J Oral Microbiol 2012;4.
[44] Ge X, Rodriguez R, Trinh M, Gunsolley J, Xu P. Microbiomul oral al buzunarelor dentare
profunde și adânci în parodontita cronică . PLoS One 2013;8(6):e65520.
[45] Bunaes DF, Lie SA, Enersen M, Aastrom AN, Mustafa K, Leknes KN. Rezultatul
tratamentului specific locului la fumători în urma terapiei parodontale nechirurgicale
și chirurgicale . J Clin Periodontol 2015;42(10):933–42.
[46] Queiroz AC, Suaid FA, de Andrade PF, Novaes Jr AB, Taba Jr M, Palioto DB, et al. Terapia
fotodinamică antimicrobiană asociată tratamentului parodontal nechirurgical la
fumători : rezultate microbiologice . J Photochem Photobiol B 2014;141:170–5.
[47] Feres M, Bernal M, Matarazzo F, Faveri M, Duarte PM, Figueiredo LC. Recolonizare
bacteriana subgingivala dupa descuamare si planare radiculara la fumatorii cu
parodontita cronica . Aust Dent J 2015;60(2):225–32.
[48] Agaku IT, Ayo-Yusuf OA, Vardavas CI. O comparație a consilierii de renunțare primite de
fumătorii actuali la cabinetele stomatologice și ale medicilor din SUA în perioada
2010-2011 . Am J Public Health 2014;104(8):e67–75 .
[49] Danesh D, Paskett ED, FerketichAK. Diferențele în primirea sfaturilor pentru a renunța
la fumat de la furnizorii de servicii de sănătate 2010 National Health Interview Survey .
Prev Chronic Dis 2014;(11):E131.